livo.. OTransferencia Tecnológica

Vectores potenciales de Xylella fastidiosa en el olivar de la provincia de Sevilla

Antonio Serrano Caballos, María Isabel González Fernández, Antonio Manuel Sánchez Megías y José Manuel Durán Álvaro (Laboratorio de Producción y Sanidad Vegetal de Sevilla. Consejería de Agricultura, Pesca y Desarrollo Rural. Junta de Andalucía).

Ante la detección de la bacteria Xylella fastidiosa afectando a olivos del sur de Italia se plantea la prospección de las diferentes zonas olivareras de la provincia de Sevilla para realizar una primera aproximación a los potenciales insectos vectores. Se ha determinado la presencia de 41 taxones del suborden Cicadomorpha, de los cuales 13 pertenecen a las superfamilias candidatas Cercopoidea y Cicadoidea. Philaenus spumarius y Neophilaenus sp. son consideradas por bibliografía las de mayor riesgo, si bien en nuestras condiciones las Cicadoidea podrían tener un papel más relevante por su abundancia y distribución, tanto barbara, como C. orni y Tettigettalna spp. Se ha incluido el suborden Fulgoromorpha tanto por el número de especies detectadas como por la abundancia de individuos capturados en los olivares.

INTRODUCCIÓN

Xylella fastidiosa es una bacteria fitopatógena limitada al xilema de las plantas. Presenta una gran variabilidad genética lo que permite que se hayan establecido hasta 309 especies huéspedes (Czwienczek y col., 2014). Cabría destacar de entre las especies cultivadas a la vid, cítricos, frutales de hueso, almendro, olivo,... así como numerosas especies forestales. En octubre de 2013 se produjo la primera detección en Europa, en el sur de Italia (Saponari y col., 2013), de una variante atípica de la subespecie pauca, similar a otra detectada en adelfas de Costa Rica. Hasta ahora se ha detectado principalmente en olivo pero también en otras plantas cultivadas (almendro), ornamentales (adelfa) y vegetación espontánea hasta un total de 13 especies (Doe, 2015). En 2015 se ha detectado en dos regiones de Francia: Córcega (Julio) y Provence-Alpes-Côte d’Azur (octubre), pero en todos los casos se trata de la subespecie multiplex (MAAF, 2015). La trasmisión del patógeno se produce a través de insectos vectores que se alimentan predominantemente del xilema (Purcel, 1989). En el continente americano los principales vectores pertenecen a la subfamilia Cicadellinae (Redak y col., 2004; Joao y col., 2014). En la zona afectada de Italia se han identificado cuatro especies de insectos candidatos vectores: Philaenus spumarius y Neophilaeunus campestris (Aphrophoridae), sanguinolenta () y Cicada orni (Cicadidae) (Cornara y col., 2014). Por su parte en otra prospección se añade a las dos primeras especies ya citadas a Euscelis lineolatus (Cicadellidae), detectando X. fastidiosa en individuos de las tres especies (Elbeaino y col., 2014). De entre estas especies sólo de P. spumarius se ha demostrado experimentalmente su capacidad para ser vector de esta enfermedad (Saponari y col., 2014), siendo considerado hasta el momento el vector de mayor riesgo en la zona (Boscia y col., 2014; Potere y col., 2014; Susca y col., 2014). Nuestro objetivo es detectar los potenciales vectores de Xylella fastidiosa en las diferentes zonas olivareras de la provincia de Sevilla.

Metodología Entre el 27 de marzo y el 1 de julio de 2015, una manga entomológica de 30 cm de diámetro, periodo que hemos observado como de mayor realizando en cada caso 10 mangas. Este muestreo La provincia de Sevilla se ha dividido en 5 grandes actividad, se han realizado muestreos en cada una sistemático se acompañaba de la observación zonas (Figura 2) con una tipología diferenciada de estas zonas, eligiendo aleatoriamente parcelas directa de las plantas y la recolección de los desde el punto de vista del cultivo del olivar: la Sierra consideradas representativas de su entorno. insectos así detectados. Todas las capturas eran Norte y la Sierra Sur, con altitudes de 250 a 750 En cada punto se han muestreado los olivos introducidas en bolsas etiquetadas y trasladadas metros, entre ellas la Campiña, predominantemente diferenciando entre la copa y los rebrotes cuando al laboratorio para su identificación por caracteres de secano, y la Vega, con baja presencia de olivar y éstos estaban presentes. Del mismo modo se ha morfológicos. predominio de otros cultivos de regadío. El Aljarafe muestreado la vegetación espontánea asociada, sea En el caso de las muestras correspondientes posee un microclima diferenciado y prácticamente en la propia parcela o en sus lindes. a olivos, todos los individuos del orden monocultivo del olivar. Para efectuar los muestreos se ha empleado eran determinados. En el caso de las muestras

54 PHYTOMA España • Nº 277 MARZO 2016 livo OTransferencia Tecnológica

Figura 1. adultos de Cercopis intermedia. Figura 2. Zonas y puntos muestreados- en amarillo las zonas de olivar.

Figura 3. adultos y signos de Philaenus spumarius. Figura 4. adulto de Tettigettalna sp.

de vegetación espontánea la identificación se ha 2014; Saporani y col., 2014). De este suborden básicamente a dos superfamilias: Cercopoidea limitado a las especies que también se han detectado hemos encontrado un total de 41 taxones. No y Cicadoidea, de las cuales hemos encontrado en los olivos o aquellas familias consideradas en la obstante hemos considerado que el suborden un total de 13 taxones (Tabla 1). A la primera de bibliografía como potenciales vectores de X. fastidiosa. Fulgoromorpha se encuentra muy extendido ellas pertenece Philaenus spumarius considerado en nuestro olivar y algunas especies presentan como el principal candidato por distintos autores Resultados poblaciones muy elevadas, por lo que parece que han prospectado la zona infectada en Italia interesante su conocimiento. Lo mismo cabría decir (Cornara y col., 2014; EFSA, 2015; Elbeanino y Se ha realizado el muestreo de 156 puntos en de Euphyllura olivina (Psillidae), el algodoncillo col., 2014; Saporani y col., 2014). En nuestras un total de 39 municipios. Esto ha supuesto un del olivo, un insecto considerado como plaga condiciones esta especie de espumadora se ha volumen de 882 muestras, si bien algunas parcelas secundaria del olivo y detectado en prácticamente detectado asociada a dicotiledóneas de zonas han sido visitadas en más de una ocasión a lo largo todos los puntos de muestreos realizados. Aunque frescas en ambas Sierras. Fuera de ellas sólo se del periodo de muestreo. perteneciente al mismo orden Hemiptera, el ha encontrado muy ocasionalmente y siempre en Dentro del orden Hemiptera diversos autores suborden Sternorrhyncha no se considera posible reductos de vegetación autóctona. Dentro de las consideran al suborden Cicadomorpha como vector de X. fastidiosa. parcelas de olivo de sierra es muy frecuente en la el que incluiría a los potenciales vectores de X. Dentro de los Cicadomorpha, los potenciales vegetación herbácea siendo en algunos puntos muy fastidiosa (Bosco y col., 2014; Cornara y col., vectores de X. fastidiosa en Italia pertenecen abundante. En nuestros muestreos, las ninfas han

PHYTOMA España • Nº 277 MARZO 2016 55 livo OTransferencia Tecnológica aparecido desde el inicio hasta finales abril y los adultos desde mediados de mayo a mediados de junio. Tratándose de esta especie, aunque no la hemos detectado sobre los olivos, la presencia de vegetación herbácea en las parcelas y su manejo, jugaría un papel relevante. Otra especie de Cercopoidea candidata en la zona afectada de Italia es Neophilaeunus campestris, si bien se considera de menor riesgo (EFSA, 2015). En nuestras prospecciones esta especie, al igual que ocurriera con la anterior, no se ha detectado en los olivos pero sí en la vegetación espontánea asociada, sobre todo gramíneas. Aparecen tanto ninfas como adultos durante la segunda mitad de abril, pero sólo éstos durante mayo. Por último, dentro de la familia Cercopidae, hemos detectado Cercopis intermedia muy frecuente sobre vegetación espontánea. En el caso de la otra superfamilia, Cicadoidea, en Italia se ha citado a Cicada orni (Cornara y col., 2014). En nuestra zona esta especie se encuentra en los olivares de áreas bajas, donde a menudo coexiste con la más abundante Cicada barbara. La presencia tanto de este género como de Tettigettalna (Figura 4) es muy frecuente y abundante, llegando a ser localmente plaga del olivo por lo que podría considerarse un vector de riesgo en nuestras condiciones dado que los adultos de esta familia tienen gran capacidad de vuelo. La fase ninfal, hipogea, se prolonga varios años en tanto que los adultos se detectan de mayo a septiembre, a menudo con poblaciones muy elevadas, alimentándose del olivo. Entre los Cicadellidae las dos especies de mayor entidad han sido Allygus modestus y Anoplotettix fuscovenosus los cuales se han detectado en todas las zonas alimentándose en los olivos. También hemos encontrado Euscelis incisus pero nunca sobre olivos. Cicadella viridis, citada como potencial vector de X. fastidiosa (Redak y col., 2004), no se ha detectado en nuestra zona Tabla 1. Taxones detectados en cada zona: Suborden Cicadomorpha. pero sí se encuentra en la mitad norte peninsular (Sabaté y col., 2014). Entre los Fulgoromorpha (Tabla 2), si bien no sp. tienen un comportamiento similar pero son en la vegetación espontánea como en el olivar. Las se consideran inicialmente potenciales vectores menos abundantes. Por su parte Palmallorcus ninfas se desarrollan en las raíces de especies de X. fastidiosa, en olivar se da la presencia de punctulatus, localizado más precozmente y en arbóreas pero los adultos se alimentan en los especies muy abundantes y extendidas. Tres casos olivares de campiña, sólo ocasionalmente se olivos (mayo y junio) donde ocasionalmente resultan especialmente interesantes en nuestra pasa al olivo, en tanto que Tingissus tangirus lo hemos detectado produciendo daño ya que opinión. suele asociarse a matorral y monte mediterráneo, provoca una melaza que dificulta la recolección En la familia flavescens, el utilizando el olivo ocasionalmente. del olivar de verdeo. barrillo del olivo, se detecta en prácticamente todos Entre los Cixiidae, el caso de Hyalesthes Por último, tanto Dictyophara europaea los puntos de muestreo, alimentándose del olivo. scotti nos parece interesante porque se ha como Tettigometra spp. aunque mucho menos Otros miembros de esta familia como Bergevinium encontrado en todas las zonas muestreadas, tanto abundantes, se han encontrado en las distintas

56 PHYTOMA España • Nº 277 MARZO 2016 livo OTransferencia Tecnológica

zonas muestreadas, y en el caso de los olivos se detectan tanto ninfas como adultos.

Conclusiones

En las zonas olivareras de la provincia de Sevilla, se han identificado 41 taxones de Cicadomorpha, de los cuales 13 pertenecen a las superfamilias consideradas potenciales vectores de Xylella fastidiosa: Cercopoidea y Cicadoidea. En la bibliografía se consideran las especies de mayor riesgo Philaenus spumarius y Neophilaenus sp., pero en nuestras condiciones no se han detectado en aquellas parcelas con un buen manejo agronómico. En ningún caso se han encontrado sobre olivo y llegado el caso el manejo de la vegetación espontánea facilitaría su control. En nuestras condiciones es posible que las Cicadoidea pudieran tener un papel más relevante. Son muy abundantes en todo tipo de olivar, con una gran capacidad de vuelo y su control en la actualidad viene siendo difícil. Tabla 2. Taxones detectados en cada zona: Suborden Fulgoromorpha. Consideramos que el suborden Fulgoromorpha debe ser tenido en cuenta. Hyalesthes scotti es una especie muy abundante cuyos adultos se alimentan Abstract: Upon detecting the bacterium Xylella Cicadoidea could have a more significant role en el olivo, tienen gran capacidad de vuelo y sería fastidiosa affecting trees in Southern , it for its abundance and distribution, both Cicada difícil de combatir. La familia Issidae por su parte was decided to survey the different olive-growing barbara, as C. orni and Tettigettalna spp. It has been se encuentra presente en casi todos los olivares, areas in the province of Sevilla (Southern ) in included the suborder Fulgoromorpha both by the aunque apenas vuelan y se podrían controlar order to make a first approach to the potential number of species identified as for the abundance manejando la vegetación espontánea. vectors. 41 taxa of the suborder Cicadomorpha have of individuals caught in olive trees Es preciso extender este tipo de prospección been detected, 13 belonging to the superfamilies a otras zonas olivareras y complementarse con Cercopoidea and Cicadoidea. Although Philaenus estudios sobre el comportamiento de las especies spumarius and Neophilaenus sp. are considered más significativas. in literature as major risk, in our conditions the

BIBLIOGRAFÍA

Boscia D., Potere O., Loconsole G., Saponari M., Delle Donne A., Susca L., Martelli G. P., 2014. The possible role of oleander in the epidemiology of Xylella fastidiosa in the Salento peninsula. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 54. Bosco D., Almeida R., Czwienczek E., Stancanelli G., Gregoire J. C., Caffier D., Hollo G., Bragard C., 2014. Potential vectors of Xylella fastidiosa in Europe. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 23. [fecha de consulta: 24 septiembre 2015]. Disponible en: http://www.fredon-corse.com/standalone/4/BC16Dap1wsJ81hFdRc86q9mU.pdf Cornara D., Loconsole G., Boscia D., De Stradis A., Yokomi R. K., Bosco D., Porcelli F., Martelli G. P. and Saponari M. 2014. Survey of in the Salento peninsula in search of putative vectors of Xylella fastidiosa subsp. pauca CoDiRO strain. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 31. Czwienczek E., Almeida R., Bosco D., Stancanelli G., Gregoire J. C., Caffier D., Hollo G., Mosbach-Schulz O., Strona G. and Bragard C., 2014. Extensive literature search to build a database on the host range of Xylella fastidiosa. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 50. DOE, 2015. Diario Oficial de la Unión Europea, Decisión de ejecución (UE) 2015/789 de la comisión de 18 de mayo de 2015 sobre medidas para evitar la introducción y propagación dentro de la Unión de Xylella fastidiosa (Wells et al.). European Food Safety Authority (EFSA) Panel on Plant Health, 2015. Scientific Opinion on the risk to plant health posed by Xylella fastidiosa in the EU territory, with the identification and evaluation of risk reduction options. EFSA Journal, 13(1):3989, 262 pp. Elbeaino Toufic, Yaseen Thaer, Valentini Franco, Ben Moussa Issam Eddine, Mazzoni Valerio and D’Onghia Anna Maria, 2014. Identification of three potential insect vectors of Xylella fastidiosa in southern Italy. Phytopathologia Mediterranea 53, 1, 328–332. Joao R. S. Lopes, Blanca B. Landa and Alberto Fereres A., 2014. Survey of potential insect vectors of the plant pathogenic bacterium Xylella fastidiosa in three regions of Spain.

58 PHYTOMA España • Nº 277 MARZO 2016 livo OTransferencia Tecnológica

Spanish Journal of Agricultural Research 12(3): 795-800. MAAF, 2015, ministère de l’Agriculture, de l’Agroalimentaire et de la Forêt. Foyers de Xylella Fastidiosa en région Provence-Alpes-Côte d’Azur [fecha de consulta: 24 octubre 2015]. Disponible en: http://draaf.paca.agriculture.gouv.fr/Foyers-de-Xylella-Fastidiosa-en Potere O., Susca L., Loconsole G., Saponari M., Boscia D., Savino V. N. and Martelli G. P., 2014. Survey for the presence of Xylella fastidiosa subsp. pauca strain CoDiRO in some Forestry and ornamental species in the Salento peninsula. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 51. Redak, R. A., A. H. Purcell, J.R.S. Lopes, M. J. Blua, R. F., Mizell III, and P. C. Andersen, 2004. The biology of xylem fluid-feeding insect vectors of Xylella fastidiosa and their relation to disease epidemiology. Annu. Rev. Entomol. 49: 243-270. Sabaté J., Laviña L., Batlle A., 2014. Identificación de vectores potenciales de Xylella fastidiosa, en distintas áreas vinícolas. XVII Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología. Lleida (España) , Octubre 2014, 225. Saponari M., Boscia D., Nigro F. and Martelli G.P., 2013. Identification of DNA sequences related to Xylella fastidiosa in oleander, and olive trees exhibiting leaf scorch symptoms in Apulia (southern Italy). Journal of Plant Pathology, 95 (3), 659-668. Saponari M., Loconsole G., Cornara D., Yokomi R. K., De Stradis A., Boscia D., Bosco D., Martelli G. P., Krugner R., and Porcelli F., 2014. Infectivity and Transmission of Xylella fastidiosa by Philaenus spumarius (Hemiptera: Aphrophoridae) in Apulia, Italy. Journal of Economic Entomology 107 (4), 1316-1319. Susca L., Potere O., Marullo S., Savino V. N., Venerito P., Loconsole G., Saponari M., Boscia D. and La Notte P., 2014. Preliminary results of a survey of weeds as potential hosts of Xylella fastidiosa strain CoDiRO. Proceedings “International Symposium on the European Outbreak of Xylella fastidiosa in Olive”, Gallipoli - Locorotondo, Italy, October 2014, 52.