UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

DOUTORADO EM PSICOBIOLOGIA

ANDRÉA SOARES DE ARAÚJO

COMPOSIÇÃO ICTIOFAUNÍSTICA E ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE QUATRO ESPÉCIES DE PEIXES NATIVOS DA BACIA HIDROGRÁFICA PIRANHAS-ASSU, RIO GRANDE DO NORTE

NATAL/RN

JULHO, 2012 1

ANDRÉA SOARES DE ARAÚJO

COMPOSIÇÃO ICTIOFAUNÍSTICA E ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE QUATRO ESPÉCIES DE PEIXES NATIVOS DA BACIA HIDROGRÁFICA PIRANHAS-ASSU, RIO GRANDE DO NORTE

ORIENTADORA: Professora Doutora SATHYABAMA CHELLAPPA CO-ORIENTADORA: Professora Doutora MARIA EMÍLIA YAMAMOTO

Tese apresentada a Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito para obtenção do Titulo de Doutor em Psicobiologia.

NATAL/RN

JULHO, 2012 Catalogação da publicação na fonte. UFRN/Biblioteca Central Zila Mamede Divisão de Processos Técnicos

Araújo, Andréa Soares de. Composição ictiofaunística e estratégias reprodutivas de quatro espécies de peixes nativos da Bacia Hidrográfica Piranhas - Assu, Rio Grande do Norte / Andréa Soares de Araújo. – Natal, RN, 2012.

235f. : il.

Orientadora: Sathyabama Chellappa. Co-orientadora: Maria Emília Yamamoto.

Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.

1. Ictiologia – Piranhas, Rio, Bacia do (RN) – Tese. 2. Peixe – Reprodução – Rio Grande do Norte – Tese. 3. Jacundá (Crenecichla menezesi) – Tese. 4. Piau (Leporinus piau) – Tese. 5. Sardinha (Triportheus Angulatus) – Tese. 6. Branquinha (Psectrogaster rhomboides) – Tese. I. Chellappa, Sathyabama. II. Yamamoto, Maria Emília. III. Título.

RN/UF/BCZM CDU 597.2/.5(813.2)(043.2) 2

Natal, RN 2012 3

AGRADECIMENTOS

À Deus por iluminar meu caminho e me dar forças para seguir sempre em frente e por tudo que conquistei até agora.

Á Universidade Federal do Rio Grande do Norte e a Coordenação do Programa de Pós- Graduação em Psicobiologia pela oportunidade da realização do doutorado.

Á Profa. Dra. Sathyabama Chellappa, minha orientadora, pela colaboração, paciência e seus conhecimentos repassados durante todo o desenvolvimento do trabalho, além da grande amizade formada. A senhora, todo o meu carinho e gratidão!

A Profa. Dra. Maria Emília Yamamoto pela Co-orientação e apóio.

Ao Prof. Dr. N. Chellappa por toda atenção e apóio.

A UNIFAP e ao colegiado de Ciências Biológicas pela liberação para realização do doutorado.

A CAPES/MEC pelo apoio financeiro concedido para realização deste trabalho de doutorado.

Ao Departamento de Meteorologia e Recursos Hídricos da UFRN e aos técnicos da Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN) por contribuírem com os dados pluviométricos referentes à área de estudo.

Aos meus pais, Rita (mãe amorosa) e Antônio, minha tia Lúcia, meu irmão Luís Antônio e sobrinhos (Otto, Hugo e André) minha cunhada Adriana por todo amor que me deram em todos os momentos. Amo vocês e obrigada por tudo!!!!

Ao prof. Júlio César Sá por todas as críticas construtivas no decorrer do doutorado, meu grande amigo. 4

Ao prof. Carlos Eduardo pelo apoio.

Ao prof. Guilherme pela liberação do laboratório para as observações.

Ao prof. Pedro pelas fotos das lâminas histológicas.

Ao pescador João Silva e sua esposa Artêmis pela valiosa colaboração nos trabalhos de campo.

Ao Sr. Denilson e Wallace pelo apoio as viagens de campo.

Aos colegas do Laboratório de Ictiologia e do DOL pela união e solidariedade: Wallace, Nirlei, Lúcia, Mônica, Elizete, Liliane, Mirla, Sabrina, Emily, Júlio, Ana Lígia, Louise, Ozenir, Tiago e Sérgio Ricardo.

A Wallace e Nirlei por toda ajuda no campo, laboratório e na elaboração dos trabalhos.

A minha amiga Dilma Maria por todo apóio, incentivo e solidariedade.

A todos os professores e funcionários do Departamento de Fisiologia e do Departamento de Oceanografia e Limnologia, CB/UFRN.

“Todo gesto generoso, todo oferecimento de ajuda, ainda nas coisas mais simples, cultiva a simpatia e desperta saudáveis reações de amizade e sinceridade.” Obrigada a todos! 5

SUMÁRIO

RESUMO 7 ABSTRACT 9 RELAÇÃO DE FIGURAS GERAIS 11 RELAÇÃO DE TABELAS GERAIS 12 1. INTRODUÇÃO GERAL 13 1.1 Ictiofauna das bacias hidrográficas do Bioma Caatinga 13 1.2 Estratégias reprodutivas dos peixes 16 1.3 Comportamento territorial dos peixes 22 2. OBJETIVOS E PREDIÇÕES 23 2.1 Objetivo geral 23 2.2 Objetivos específicos 24 2. 3 Hipóteses e Predições 24 3. MATERIAIS E MÉTODOS GERAIS 26 3.1 Área de estudo 26 3.2 Variáveis ambientais 29 3.3 Amostragens dos peixes 29 3.4 Espécies de peixes em estudo 31 3.5 Caracterização morfométrica e merística 39 3.6 Identificação taxonômica das espécies em estudo 39 3.7 Composição ictiofaunística 40 3.8 Estrutura em comprimento e peso 40 3.9 Aspectos reprodutivos 41 3.10 Manutenção e observações dos peixes 44 3.11 Testes estatísticos 46 3.12 Normalização do texto 47 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 48

Artigo 1: Endemic fish communities and environmental variables of the Piranhas- Assu hydrographic basin in the Brazilian Caatinga Ecoregion. (Comunidades de peixes endêmicos e as variáveis ambientais da bacia hidrográfica Piranhas-Assu da 50 ecorregião Caatinga brasileira). 6

Resumo Internacional: Diversity of native and invasive fish species in a hydrographic basin of the semiarid 67 Northeastern Brazil. (Diversidade de peixes nativos e invasores de uma bacia hidrográfica do semiárido Nordeste brasileiro).

Artigo 2: Length-Weight relationship for seven freshwater fish species from Brazil. 68 (Relação peso-comprimento e crescimento alométrico de sete espécies de peixes nativos de um reservatório do semiárido brasileiro).

Artigo 3: Temporal dynamics of reproduction of the Neotropical fish, Crenicichla 72 menezesi (Perciformes: Cichlidae). (Dinâmica temporal de reprodução do peixe Neotropical, Crenicichla menezesi (Perciformes: Cichlidae)).

Artigo 4: Reproductive strategy of Leporinus piau (Fowler, 1941) a Neotropical freshwater fish from the semiarid region of Brazil. (Estratégia reprodutiva do 100 Leporinus piau (Fowler, 1941) um peixe de água doce neotropical da região semiárida do Brasil).

Artigo 5: Características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) do rio 119 Acauã do bioma Caatinga.

Artigo 6: Estratégia reprodutiva da branquinha, Psectrogaster rhomboides 140 (Characiformes: Curimatidae) do rio Acauã do bioma Caatinga.

Artigo 7: Dinâmica do comportamento territorial de Crenicichla menezesi. 162

5. CONSIDERAÇÃOES FINAIS E CONCLUSÕES 180

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS 183

ANEXOS 198 7

RESUMO O presente estudo trata da composição ictiofaunística e das estratégias reprodutivas de quatro espécies nativas de peixes em relação às variáveis ambientais da bacia hidrográfica do rio Piranhas-Assu no bioma Caatinga, Rio Grande do Norte, Brasil. As amostras dos peixes e os dados ambientais foram coletados mensalmente, durante o período de setembro de 2008 a fevereiro de 2010. Os peixes foram medidos, pesados, dissecados e as gônadas foram removidas, pesadas e examinadas para identificação do sexo e determinação do estádio de maturação das gônadas. Os resultados desse trabalho geraram sete artigos. O primeiro artigo é sobre a composição ictiofaunistica em um trecho da bacia Piranhas-Assu, Rio Grande do Norte. Foram capturados 602 peixes, distribuídos em quatro ordens (Characiformes, Perciformes, Siluriformes e Synbranchiformes), 11 famílias e 22 espécies, das quais 17 são endêmicas da Caatinga. A ordem Characiformes foi mais representativa, seguida por Perciformes, Siluriformes e Synbranchiformes. O segundo artigo trata sobre a relação peso-comprimento e crescimento de sete espécies de peixes nativos Crenicichla menezesi, Cichlasoma orientale, Triportheus angulatus, Psectrogaster rhomboides, Pimelodella gracilis, Prochilodus brevis e Leporinus piau de um reservatório do semiárido brasileiro. O terceiro artigo é sobre os aspectos reprodutivos do jacundá, Crenicichla menezesi. Os machos foram maiores, mais pesados e com leve predominância com relação às fêmeas. Foram caracterizados quatro estádios de desenvolvimento gonadal, sendo: imaturo, em maturação, maduro e esvaziado. As fêmeas atingiram a primeira maturação sexual antes que os machos, com fecundidade média de 398 ovócitos por lote. A desova foi parcelada com um longo período reprodutivo. O quarto artigo trata da estratégia reprodutiva de Leporinus piau um peixe de água doce neotropical da região semiárida do Brasil. A população amostrada de L. piau (n = 211) mostrou uma ligeira predominância de machos (55%), com fêmeas maiores e mais pesadas. A primeira maturação sexual dos machos ocorreu antes que as fêmeas. Esta espécie apresentou desova total, com fecundidade média de 55.000 ovócitos maduros. As chuvas e a concentração de oxigênio dissolvido atuaram como fatores influentes durante a época de desova. L. piau apresenta uma estratégia reprodutiva sazonal. O quinto artigo é sobre características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus do rio Acauã do bioma Caatinga. Houve uma predominância de fêmeas maiores, atingindo a primeira maturação gonadal antes que os machos. Houve desova total no período de chuvas da 8 região. O sexto artigo relata a estratégia reprodutiva da branquinha, Psectrogaster rhomboides. Constatou-se uma proporção sexual de 1:1, com tipo de crescimento alométrico negativo. Os machos atingiram a maturidade sexual antes que as fêmeas. As fêmeas e os machos apresentaram quatro estádios de desenvolvimento gonadal com o período de desova no período de chuva. A fecundidade foi baixa e a espécie apresentou desova total. O sétimo artigo relata a dinâmica do comportamento territorial de Crenicichla menezesi. Foram observados dez comportamentos agonísticos exibidos pelos machos, sendo ameaça frontal e lateral, perseguição, perseguição circular, ataque perpendicular, lateral e bucal, fuga, posicionamento paralelo e permanência. Foi observada a formação de quatro grupos sociais entre os machos: sem interação, com interação de submissão e fuga, com interação agonística frontal e lateral. Nas interações sociais entre machos e fêmeas foi observado que os machos maiores interagiram mais entre si e com as fêmeas maiores. O macho maior estabeleceu seu território e os dois machos menores juntamente com a menor fêmea foram excluídos dos demais grupos. Estes trabalhos esclareceram sobre a composição ictiofaunística e estratégias reprodutivas de quatro espécies Crenicichla menezesi, Leporinus piau, Triportheus angulatus e Psectrogaster rhomboides nativos da bacia hidrográfica piranhas-assu do bioma Caatinga, RN, Brasil.

Palavras-chaves: taxonomia, reprodução, Crenicichla menezesi, Leporinus piau, Triportheus angulatus, Psectrogaster rhomboides, comportamento territorial. 9

ABSTRACT

This study focuses on the fish fauna composition and reproductive strategies of four native fish species in relation to environmental variables of the Piranhas-Assu hydrographic basin of the Caatinga biome, Rio Grande do Norte, Brazil. Fish and environmental data were collected monthly during the period September 2008 to February 2010, in the Marechal Dutra reservoir and River Acauã a tributary of Piranhas- Assu. The fish were measured, weighed and dissected, and the gonads were removed, weighed and examined macroscopically for identification and determination of gonad maturation stages. The results of this work generated seven articles. The first article is about the fish fauna composition of the Piranhas-Assu hydrographic basin, Rio Grande do Norte. The 602 fish samples captured were distributed in four orders (Characiformes, Perciformes, Siluriformes and Synbranchiformes), 11 families and 22 species, of which 17 are endemic to the Caatinga ecoregion. The order Characiformes was more representative followed by Perciformes, Siluriformes and Synbranchiformes. The second article is about the length-weight relationship and growth of seven native fish species Crenicichla menezesi, Cichlasoma orientale, Triportheus angulatus, Psectrogaster rhomboides, Pimelodella gracilis, Prochilodus brevis and Leporinus piau from a semiarid Brazilian reservoir. The third article is about the reproductive aspects of Crenicichla menezesi. Males were larger, heavier and with a slight predominance as compared to females. Four stages of gonadal development were characterized, being immature, maturing, mature and spent. The females reached sexual maturity earlier than males, with an average fecundity of 398 oocytes per batch. The spawning was partial with a long reproductive period. The fourth article deals with the reproductive strategy of Leporinus piau a neotropical freshwater fish in semi-arid region of Brazil. The population of L. piau (n = 211) showed a slight predominance of males (55%), with larger and heavier females. The males matured earlier than the females. This species presented total spawning, with an average fecundity of 55,000 mature oocytes. Rainfall and concentration of dissolved oxygen acted as influential factors during the spawning season. L. piau shows a seasonal reproductive strategy. The fifth article is related to the morphometric-meristic characteristics and reproductive aspects of freshwater sardine, Triportheus angulatus from River Acauã of the Caatinga biome. There was a predominance of larger females, reaching first maturation before males. There was total spawning during the rainy period of the region. The sixth article reports on the 10 reproductive strategy of Psectrogaster rhomboides. The sex ratio was 1M: 1F, with negative allometric growth. Males reached sexual maturity earlier than females Females and males showed four stages of gonadal development and spawned during the rainy season. The fecundity was low and this species presented total spawning. The seventh article reports on the dynamics of territorial behavior of Crenicichla menezesi. Ten agonistic behaviors displayed by the males were observed: frontal and lateral threat, chasing, circular chasing, perpendicular, lateral and mouth attacks, escape, parallel positioning and stationary. The formation of four social groups was observed among males: without interaction; interaction with submission and escape; with frontal and lateral agonistic interactions. In social interactions between males and females, it was observed that the larger males interacted more among themselves and with the larger females. The large male established its territory and the two small males along with the small female were excluded from the other groups. These studies clarified the fish fauna composition and reproductive strategies of four native species Crenicichla menezesi, Leporinus piau, Triportheus angulatus and Psectrogaster rhomboides of the Piranhas- Assu hydrographic basin of the Caatinga biome, Rio Grande do Norte, Brazil.

Key words: taxonomy, reproduction, Crenicichla menezesi, Leporinus piau, Triportheus angulatus, Psectrogaster rhomboides, territorial behavior. 11

RELAÇÃO DE FIGURAS GERAIS

Figura 1. Áreas de estudo: Açude Marechal Dutra (6 24’ 56,2’’ de Latitude S e 36 36’ 20,5’’ Longitude W) e rio Acauã (6° 25’ 34,3’’ de Latitude S e 36° 36’ 27 08,3’’ Longitude W) da bacia hidrográfica do Piranhas-Assu (P1- Barragem Marechal Dutra ; P2- Rio Acauã).Fonte: Secretaria de Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos (SERHID 2008). 28 Figura 2. a) Açude Marechal Dutra; b) rio Acauã.

Figura 3. (a)Ponto de coleta no açude; (b) apetrecho de pesca - rede de espera; (c) 30 ponto de coleta no rio Acauã; (d) apetrecho de pesca – covos; (e) e (f) apetrecho de pesca – tarrafa; (g) apetrecho de pesca- anzol e (h) peixes capturados.

Figura 4. Espécie em estudo jacundá, Crenicichla menezesi e sua distribuição 32 geográfica (pontos amarelos no mapa).

Figura 5. Espécie em estudo, o piau preto, Leporinus piau e sua distribuição 34 geográfica (pontos amarelos no mapa).

Figura 6. Espécie em estudo, a sardinha de água doce, Triportheus angulatus e sua 36 distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa).

Figura 7. Espécie em estudo, a branquinha, Psectrogaster rhomboides e sua 38 distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa).

Figura 8. Estratégias reprodutivas de quatro espécies de peixes nativos da bacia 182 hidrográfica Piranhas-Assu, Rio Grande do Norte, Brasil: C.menezesi; L.piau; T.angulatus e P.rhomboides. 12

RELAÇÃO DE TABELAS GERAIS

Tabela 1. Medidas biométricas dos machos e fêmeas de jacundá, Crenicichla 45 menezesi.

Tabela 2. Testes estatísticos. 46 1. INTRODUÇÃO GERAL 13

1.1 Ictiofauna das bacias hidrográficas do Bioma Caatinga

O bioma Caatinga é o principal ecossistema existente no Nordeste brasileiro, estendendo-se numa área de 73.683.649 ha, onde predomina o clima semiárido. A

Caatinga compreende cerca de 6,8% do território nacional e 70% do Nordeste brasileiro.

Trata-se de um bioma dominado por vegetação com características xerofíticas encontrado nos estados da Bahia, Ceará, Piauí, Pernambuco, Rio Grande do Norte,

Paraíba, Sergipe, Alagoas, Maranhão e Minas Gerais. O termo Caatinga é originário do

Tupi-Guarani e significa mata branca, apresenta plantas e animais adaptados às condições de seca, o que a torna com alta taxa de endemismo de flora e fauna. O bioma

Caatinga é considerado exclusivamente brasileiro, pouco estudado cientificamente e a maioria dos estudos restritos a uma lista florística e/ou faunística sem a apresentação de dados ecológicos associados (Arruda 2001; Leal et al. 2003; Prado 2003)

A ictiofauna do semiárido tem sua diversidade impactada por processos naturais, como as alterações históricas do clima regional com a intensificação da semi-aridez e por diversos processos antrópicos decorrentes da ocupação humana na região. Dentre estes últimos, destacam-se os programas de erradicação de piranhas com o uso de substâncias ictiotóxicas e explosivos, conduzidos por órgãos governamentais (Braga

1975); a introdução de espécies exóticas como Oreochromis niloticus e Cichla monoculus, com vistas à piscicultura (Almeida et al. 1993); a construção de obras de engenharia hidráulica, como barragens, açudes e canais; a extração de areia e outros minerais; a destruição da vegetação ciliar e de áreas alagadas marginais, e a poluição dos cursos d'água por substâncias agrotóxicas e esgotos urbanos e industriais (MMA

2002). A demanda de água para a agricultura, consumo humano e animal, numa região onde a escassez deste recurso é prevalente, é também um fator de impacto sobre os 14 ecossistemas aquáticos, muitos deles de caráter intermitente (Rosa et al. 2005;

Chellappa et al. 2009).

As bacias hidrográficas sob o domínio do semiárido apresentam características peculiares, como regime intermitente e sazonal de seus rios, reflexo direto das precipitações escassas e irregulares, associadas à alta taxa de evaporação hídrica (Ab’

Saber 1995). Os corpos aquáticos vêm apresentando uma significativa redução na diversidade de peixes nativos, devido principalmente à degradação dos habitats, a sobrepesca dos estoques e à introdução de espécies exóticas, que juntos provocam a desestruturação das comunidades ou até mesmo a extinção local de algumas espécies.

Segundo Agostinho & Júlio (1996) a Região Neotropical é que detêm a maior diversidade de peixes do planeta, e que recebeu a maior quantidade de espécies exóticas

(25,3% do total mundial), sendo o Brasil, o país com maior freqüência dessas introduções.

A ictiofauna dos açudes do semiárido brasileiro representa o resultado de processos ecológicos que determinaram a adaptação de espécies às condições climáticas e ao regime hidrológico da região. A compilação taxonômica dos peixes que ocorrem no bioma Caatinga revelou a presença de 240 espécies, distribuídas em 7 ordens. A ordem

Siluriformes apresentou a maior riqueza, com 101 espécies (família Loricariidae com 34 espécies; família Pimelodidae com 27 espécies e família Callichthyidae com 15 espécies. A ordem Characiformes apresentou a segunda maior riqueza, com 89 espécies

(família Characidae com 50 espécies). Entre os Cyprinodontiformes, a família Rivulidae foi a mais diversificada com 24 espécies. As demais ordens são representadas pelos

Gymnotiformes (6), Perciformes (17), Myliobatiformes (1), Clupeiformes (1) e

Symbranchiformes (1). Do total de espécies de peixes encontradas, 9 são introduzidas e

136 são consideradas endêmicas para Caatinga. As 9 espécies introduzidas são Poecilia 15 latipinna, Poecilia reticulata, Plagioscion squamosissimus, Astronotus ocellatus, Cichla monoculus, Cichla ocellaris, Geophagus surinamensis, Oreochromis niloticus e Tilápia rendalli (Rosa et al. 2005; Chellappa et al. 2011; Nascimento et al. 2011).

No estado do Rio Grande do Norte foram desenvolvidos alguns trabalhos que abordaram os aspectos ecológicos e reprodutivos em peixes dulcícolas como: Chellappa

(2000); Câmara et al. (2002); Chellappa et al. (2003a; 2003b); Bueno (2004), Bueno et al. (2006); Nascimento (2006); Chellappa et al. (2009; 2011); Nascimento et al. (2010;

2011), Barros et al. (2011) e Barros (2012).

Trabalhos sobre levantamentos da ictiofauna dulcícola também foram desenvolvidos: Ictiofauna da bacia Piranhas-Assu, RN, Bioma Caatinga; Levantamento

Ictiofaunístico no Rio Acauã do Bioma Caatinga, RN; Ictiofauna nativa e introduzida no açude Marechal Dutra do bioma Caatinga (Nascimento et al. 2009) e Ictiofauna do Rio

Assu, Rio Grande do Norte, Bioma Caatinga (Souza et al. 2009). Levantamentos sobre as espécies de peixes são importantes para a verificação da composição ictiofaunistica na bacia Piranhas–Assu visando contribuir com informações a respeito da conservação das espécies nativas.

Além dos trabalhos descritos foram realizados estudos sobre o comportamento reprodutivo do ciclídeo exótico híbrido vermelho de tilápia, Oreochromis niloticus x O. mossambicus (Medeiros 2005; Medeiros et al. 2005; Medeiros et al. 2007).

Adicionalmente, estudos sobre comportamento reprodutivo foram realizados com os peixes amazônicos: acará bandeira, Pterophyllum scalare (Cacho et al. 1996; Cacho

1997; Cacho et al. 1999; Chellappa et al. 1999a; Chellappa et al. 1999b; Yamamoto et al. 1999; Chellappa 2000; Cacho et al. 2000; Cacho 2002; Cacho et al. 2006; Cacho et al. 2007a) e acará disco, Symphysodon discus (Câmara 2004; Chellappa et al. 2005). 16

Apesar dos estudos realizados ainda existe uma lacuna de estudos sobre as estratégias reprodutivas e comportamentais dos peixes nativos do bioma Caatinga.

1.2 Estratégias reprodutivas dos peixes

Em razão da alta diversidade de espécies e da ocupação dos mais variados tipos de ambientes, os peixes desenvolveram imensa variedade de estratégias reprodutivas

(Breder & Rosen 1966; Wallace & Selman 1981; Vazzoler 1996; Suzuki 1999; Coward et al. 2002; Araújo & Chellappa 2002; Barbieri et al. 2004; Ferreira & Mehanna 2006).

Segundo Vazzoler (1996) a estratégia reprodutiva dos peixes pode ser definida como o conjunto de características que uma espécie deverá manifestar para ter sucesso na reprodução, de modo a garantir o equilíbrio populacional. Essas características, variáveis e adaptativas, são denominadas táticas reprodutivas (Lowe-McConnell 1977;

1987; 1999). Quanto à utilização dos termos estratégia, padrão e táticas, a estratégia refere-se ao conjunto de táticas mais facilmente variáveis em função do ambiente, sendo em parte conservativas, contudo o termo padrão seria sinônimo de estratégia (Diana

1995).

O sucesso dos peixes teleósteos em distintos ambientes aquáticos é reflexo das várias estratégias reprodutivas apresentadas pelo grupo. As estratégias reprodutivas dos peixes englobam táticas extremas, que permitiram sua adaptação a ambientes nos quais tanto as condições bióticas, como a disponibilidade de alimento e pressão de predação, quanto às abióticas, como temperatura, regime de chuvas, fotoperíodo, oxigênio disponível, dentre outras, variam amplamente no espaço e no tempo (Potts & Wootton

1984; Vazzoler 1996; Chellappa & Chellappa 2004). 17

Tipos de estratégias reprodutivas dos peixes

Os peixes exibem grande diversidade nas suas características morfológicas, fisiológicas e ecológicas, principalmente os de água doce de regiões tropicais. As estratégias reprodutivas deste grupo são fortemente influenciadas pelas características bióticas e abióticas do ambiente. Estudos sobre estratégias reprodutivas são de grande interesse, pois além da melhor compreensão da história de vida de diferentes organismos podem conduzir a implicações evolutivas permitindo discussões sobre os processos de evolução reprodutiva ocorridos no passado, que provocaram, em última instância, a especiação ictiológica (Vasconcellos 2003).

Entre as teorias evolutivas sobre histórias de vida, destacam-se a teoria de r estrategistas e K estrategistas (Macarthur & Wilson 1967; Chase 1999; Pianka 2000).

Esta teoria, conceituada como um contínuo entre dois pontos extremos onde as espécies se disporiam de acordo com alguns parâmetros reprodutivos e comportamentais vem sendo atualmente aprimorada, discutindo-se três pontos de um contínuo triangular

(Winemiller & Rose 1992).

Winemiller (1989) propôs três padrões reprodutivos para os peixes de água doce sul-americanos: Estratégia de equilíbrio (K) adotada pelos peixes com pequenas flutuações populacionais ao longo do ano, tamanho do corpo grande, classe de tamanho corporal uniformemente distribuída ao longo do ano, período reprodutivo prolongado, ovócitos grandes, desovas repetidas e cuidado parental bem desenvolvido. Exemplos:

Serrassalmus marginatus; Serrassalmus maculatus; Pygocentrus nattereri (pertencentes

à Família Serrasalminae, Ordem Characiformes) e Loricariichthys labialis (Loricaridae:

Siluriformes) (Bailly 2006). Estratégia Oportunista (r) adotada pelos peixes com flutuações populacionais intermediárias, tamanhos do corpo pequeno, distribuição de tamanho corporal uniforme durante a estação chuvosa, período de desova prolongada, 18 repetidos surtos reprodutivos, lotes com ovócitos pequenos, e pequeno ou nenhum cuidado parental. Exemplos: Acestrorhynchus pantaneiro (Characidae: Characiformes);

Hemiodusorthonops (Hemiodontidae: Characiformes); Pachyurus bonariensis

(Scianidae: Perciformes); Trachydoras paraguayensis (Doradidae: Siluriformes) (Bailly

2006). Estratégia sazonal adotada pelos peixes com grandes flutuações em populações locais, tamanho do corpo intermediário a grande, período reprodutivo curto, predominância de adultos na estação seca e de juvenis na chuvosa, longo tempo de procriação, poucos surtos reprodutivos por ano, fecundidade intermediária alta, ovócitos pequenos e pequeno ou nenhum cuidado parental. Exemplos: Prochilodus lineatus sp.

(Prochilodontidae: Characiformes); Rhaphiodon vulpinus (Cynodontidae:

Characiformes); Pterodoras granulosus (Doradidae: Siluriformes); Hemisorubim platyrhynchos (Pimelodidae: Siluriformes) (Bailly 2006).

O sucesso alcançado pelos peixes em ambientes distintos deve-se a enorme gama de estratégias reprodutivas desenvolvidas pelo grupo, que englobam táticas extremas embora estas possam variar em função do ambiente (Wootton 1984). As principais táticas que compõem a estratégia reprodutiva das espécies de peixes são: dimorfismo sexual, tamanho da primeira maturação sexual, fecundidade, tipo de desova e período reprodutivo (Vazzoler 1996; Matthews 1998; Chellappa et al. 2003a; b).

Dimorfismo sexual e caracteres sexuais secundários

Dimorfismo sexual é a diferença entre os sexos de uma espécie, que não seja as dos órgãos diretamente envolvidos no processo reprodutivo, tais como, as gônadas e os

órgãos copulatórios (Rappy & Fernandes 2005). Os peixes são organismos informativos em estudos de dimorfismo sexual por causa dos muitos casos de diversificação encontrados entres os sexos. Possivelmente, uma das categorias mais comuns de dimorfismo sexual em peixes é a variação no tamanho do corpo, com machos maiores 19 do que fêmeas (Neat et al. 1998, Fletcher 1999; Roberts 1998). Temos como exemplos alguns Loricariidae, Hypostomus ancistroides e H. hermanni, Chaetostoma fischeri e

Ancistrus spp. (Nomura & Mueller 1980). Entre as espécies nas quais as fêmeas podem ser maiores que machos (Kong et al. 1998; Erlandsson & Ribbink 1997; McMillan

1999), temos como exemplos: os Aspredinidae e Reganella depressa (Loricariidae).

Variações na morfologia da região cefálica também podem estar relacionadas ao sexo de uma mesma espécie (Hastings1991; Gramitto & Coen 1997). Geralmente, mandíbulas, boca e focinho são maiores em machos do que em fêmeas (Goto 1984;

Crabtree 1985). A dentição também pode ser sexualmente dimórfica, às vezes mais abundante ou diferente entre machos e fêmeas (Gomes & Tomas 1991; Böhlke 1997). A forma dos dentes também pode variar de acordo com a época reprodutiva (Kajiura &

Tricas 1996). Em Farlowella vittata (Loricariidae), os machos apresentam o comprimento do focinho e cabeça menores que as fêmeas, enquanto que a largura e altura do corpo são maiores nos machos do que nas fêmeas (Retzer & Page 1996).

Além destas, existe uma série de características nos peixes que são tipicamente diferenças sexuais dimórficas que desaparecem logo após a reprodução, tais como tubérculos nupciais (em ciclídeos) (Heins & Baker 1989) e protuberância cefálica no macho (tucunaré, Cichla monoculus) (Chellappa et al. 2003a)

Tamanho da primeira maturação sexual

O conhecimento do tamanho no qual o peixe atinge a capacidade de reproduzir pela primeira vez é muito importante, uma vez que a captura abusiva dos peixes imaturos pode comprometer o estoque pesqueiro. Há espécies que atingem a maturidade sexual apenas após alcançarem um grande tamanho corporal. Nesse caso, os custos para se formar e manter um plantel de reprodutores é muito alto. Por outro lado, há espécies 20 que, mantidas sob determinadas condições, aceleram o processo de maturidade e atingem a fase reprodutiva ainda com tamanho reduzido como nas tilápias. Nessas condições, o pequeno tamanho do peixe na primeira maturação sexual prejudica seu rendimento como reprodutor (Okuzawa 2002).

Tipo de desova

O tipo de desova nos peixes é determinado pela interação entre a dinâmica do desenvolvimento ovocitário, a freqüência da desova dentro de um período reprodutivo e o número desses períodos durante sua vida (Vazzoler 1996). Esta informação é importante para demonstrar a capacidade adaptativa da espécie às flutuações ambientais

(Sá-Oliveira & Chellappa 2002). Na época da reprodução, as fêmeas de peixes que liberam seus ovócitos maduros de uma única vez são chamadas peixes de desova total

(curimatã comum, Prochilodus brevis (Nascimento 2006), e que liberam seus ovócitos maduros em várias parcelas ao longo de um período reprodutivo, são chamados peixes de desova parcelada (sardinha, Sardinella brasiliensis, peixe-rei, Atherinella brasiliensis ( Vazzoler 1996).

Fecundidade

A fecundidade, definida por Bagenal 1978 como o número de ovócitos em uma fêmea antes do próximo período de desova, varia muito nos indivíduos de uma espécie com o mesmo peso, comprimento e idade, mas em geral aumenta proporcionalmente ao peso do peixe, portanto com o cubo do comprimento.

A fecundidade é uma tática lábil com variações inter e intra-específicas, entre períodos reprodutivos sucessivos e entre indivíduos de mesmo tamanho em um mesmo período, sendo um parâmetro que mede o potencial de capacidade reprodutiva do indivíduo (Fonteles- Filho 1989; Vazzoler 1996). Os peixes de piracema são altamente fecundos (até algumas centenas de milhares de ovócitos/kg de fêmea (Godinho et al. 21

1997) enquanto os sedentários desovam um número bem menor por desova (Andrade et al. 1998), o que é compensado pelas desovas múltiplas realizadas ao longo do período reprodutivo. Assim, é importante reconhecer fecundidade por lote de desova e por período reprodutivo (Vazzoler 1996).

Período reprodutivo

A reprodução dos peixes é cíclica, correspondendo a um período de repouso intercalado por períodos de atividade sexual os quais finalizam com o surgimento de nova prole (Chellappa et al. 2003a; Cacho et al. 2007). No período de repouso, as gônadas estão com tamanho reduzido, contendo apenas células gametogênicas em fases iniciais de desenvolvimento. Com o progresso do ciclo, elas acumulam espermatozóides ou ovócitos vitelogênicos até alcançar o pico no momento da reprodução. Em razão do acúmulo dessas células, as gônadas sofrem mudanças radicais em sua constituição, alterando sua aparência e peso (Godinho 2007). O ciclo reprodutivo dos peixes está vinculado às variações de temperatura e ao regime de chuvas (Bazzoli, 2003; Chellappa et al. 2005; Chellappa et al. 2008). O verão, quente e chuvoso, coincide com a estação reprodutiva da maioria dos peixes brasileiros. Com base nas alterações morfo- funcionais das gônadas, o ciclo reprodutivo dos peixes pode ser dividido nos seguintes estádios: repouso, em maturação, maduro e esgotado (Bazzoli 2003).

O entendimento de tais parâmetros reprodutivos pode ser considerado como primeiro passo para o estabelecimento dos principais padrões da história de vida de peixes e a determinação de padrões recorrentes, normalmente, facilita previsões de comportamento em dada área zoogeográfica (Mazzoni & Silva 2006). 22

1.3 Comportamento territorial dos peixes

A área ocupada por um animal é o local no qual ele realiza a maior parte de suas atividades, sejam elas alimentação, reprodução, cuidado parental, entre outras (Keeley

2000). Alguns animais defendem uma parte ou toda essa área, mantendo-a exclusiva para o seu uso. Esse espaço, quando defendido, é denominado território (Goodenough et al. 1993). A territorialidade ocorre quando animais ajustam seu comportamento de luta a sua posição no espaço, defendendo assim uma área específica. Este padrão de comportamento é bastante difundido entre os animais (Huntingford & Turner 1987;

Picciulin et al. 2006; Kadry & Barreto 2010).

Conflitos de interesse são frequentemente observados entre os animais e decorrem da competição e defesa de recursos limitados entre dois indivíduos. Essa disputa de recursos é realizada por meio do comportamento agressivo (agonístico) que, por sua vez, é caracterizado por interações de ameaça e luta (Becker et al. 1993;

Chellappa et al. 2007; Conrad et al. 2011). A função da interação agressiva varia entre as espécies e dependendo das condições sociais e ambientais (Villars 1983). Agressão há muito tem sido sugerido como um mecanismo, que pode influenciar o dominante ou coagir subordinados (Balshine-Ganhe et al. 1998; Cellappa et al. 2007; Ang & Manica

2010).

Em peixes, as lutas territoriais podem definir o acesso a sítios de alimentação e acasalamento, a defesa de parceiros e de prole (Yamamoto et al. 1999; Cacho et al.

1996; Cacho et al. 1999; Sloman & Armstrong 2002). A defesa do território pode envolver diferentes estratégias, como: ataques, perseguições ou atos que demonstrem a presença de um defensor, como produção de sons e exposições. Essas estratégias são utilizadas quando o território é invadido (Chellappa et al. 1999; Telerph 2004;

Gonçalves-de- Freitas & Ferreira 2004). 2. OBJETIVOS E PREDIÇÕES 23

2.1 Objetivo geral

Esta pesquisa teve como objetivo verificar a composição ictiofaunística e avaliar a estratégia reprodutiva de quatro espécies de peixes nativos da bacia hidrográfica Piranhas-Assu do Rio Grande do Norte, a fim de gerar conhecimentos sobre seus aspectos bioecológicos e comportamentais para fornecer subsídios para futuros planos de conservação.

2.2 Objetivos específicos

 Verificar a composição ictiofaunística e variáveis ambientais da bacia Piranhas-Assu

do bioma Caatinga, Rio Grande do Norte.

Artigo 1: Endemic fish communities and environmental variables of the Piranhas-Assu

hydrographic basin in the Brazilian Caatinga Ecoregion.

(Comunidades de peixes endêmicos e as variáveis ambientais da bacia hidrográfica

Piranhas-Assu da ecorregião Caatinga brasileira).

Resumo Internacional: Diversity of native and invasive fish species in a hydrographic

basin of the semiarid Northeastern Brazil.

(Diversidade de peixes nativos e invasores de uma bacia hidrográfica do semiárido

Nordeste brasileiro)

 Determinar a relação peso-comprimento e tipo de crescimento das sete espécies mais

representativas da bacia Piranhas-Assu do bioma Caatinga, RN.

Artigo 2: Length-Weight relationship and allometric growth for seven native fish

species from a semiarid Brazilian reservoir.

(Relação peso-comprimento e crescimento alométrico de sete espécies de peixes nativos

de um reservatório do semiárido brasileiro). 24

 Avaliar a estratégia reprodutiva de quatro espécies de peixes nativos da bacia

hidrográfica Piranhas-Assu do bioma Caatinga, Rio Grande do Norte.

Artigo 3: Temporal dynamics of reproduction of the Neotropical fish, Crenicichla

menezesi (Perciformes: Cichlidae).

(Dinâmica temporal de reprodução do peixe Neotropical, Crenicichla menezesi

(Perciformes: Cichlidae).

Artigo 4: Reproductive strategy of Leporinus piau (Fowler, 1941) a Neotropical

freshwater fish from the semiarid region of Brazil.

(Estratégia reprodutiva do Leporinus piau (Fowler, 1941) um peixe de água doce

neotropical da região semiárida do Brasil).

Artigo 5: Características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha

de água doce, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) do rio Acauã do

bioma Caatinga.

Artigo 6: Estratégia reprodutiva da branquinha, Psectrogaster rhomboides

(Characiformes: Curimatidae) do rio Acauã do bioma Caatinga.

 Verificar o comportamento territorial do jacundá, Crenicichla menezesi.

Artigo 7: Dinâmica do comportamento territorial de Crenicichla menezesi

2.3 Hipóteses e predições

Este trabalho objetivou responder as seguintes perguntas:

1. Qual é a composição ictiofaunística da bacia Piranhas-Assu do bioma Caatinga, Rio

Grande do Norte? 25

Hipótese 1. A composição ictiofaunística da bacia Piranhas-Assu do Rio Grande do Norte é composta das espécies nativas juntamente com as espécies exóticas.

2. Quais são as estratégias reprodutivas de quatro espécies de peixes nativos da bacia

Piranhas-Assu do bioma Caatinga, Rio Grande do Norte?

Hipótese 2: Proporção sexual, tipo de crescimento, índice gonadossomático (IGS), fator

de condição (K), os estádios de desenvolvimento gonadal, fecundidade, tipo e época

de desova indicarão as estratégias reprodutivas apresentados pelas quatro espécies de

peixes em estudo.

Predição 1: O índice gonadossomático será alto na época reprodutiva do peixe, uma

vez que os recursos energéticos serão mobilizados para o desenvolvimento gonadal,

e será inversamente proporcional ao fator de condição dos peixes;

Predição 2: Os estádios de desenvolvimento gonadal e IGS indicarão a provável época

de desova dos peixes;

Predição 3: Há uma relação positiva entre o peso das gônadas e a fecundidade nos

peixes que apresentam desova total;

Predição 4: A época de desova das espécies ícticas do semi-árido estará relacionada

com os variáveis ambientais, principalmente ao regime pluviométrico.

Predição 5: As espécies apresentarão uma estratégia de reprodução de tipo K ou sazonal.

2. Qual a característica do comportamento territorial de C.menezesi ?

Hipótese 3. Os peixes apresentaram o comportamento territorial durante a época de

acasalamento.

Predição 1. A fêmea prefere os machos maiores que defendem territórios. 3. MATERIAL E MÉTODOS GERAIS

2.

3.

4. 26

3.1 Área de estudo

A bacia Piranhas- Assú é a principal bacia do estado do Rio Grande do Norte. Na bacia hidrográfica do rio Piranhas–Assu foram demarcados dois pontos de coleta de peixes.

O primeiro ponto de coleta foi o açude Marechal Dutra ou Gargalheiras e o segundo ponto de coleta foi no rio Acauã um afluente do Rio Piranhas-Assu (Figura 1 e 2).

O clima predominante da região é o semiárido, com pluviometria média anual de 650 mm e árido e sub-úmido seco em áreas localizadas. A cobertura vegetal é do tipo caatinga hiperxerófila e sub-desértica Seridó, predominando as cactáceas, bromélias e floresta ciliar de carnaúba. A pesca constitui-se numa atividade que mobiliza pescadores profissionais em anos de chuvas regulares (IDEMA, 2004). 10

Figura 1. Áreas de estudo: Açude Marechal Dutra (6 24’ 56,2’’ de Latitude S e 36 36’ 20,5’’ Longitude W) e rio Acauã (6° 25’ 34,3’’ de Latitude S e 36° 36’ 08,3’’ Longitude W) da bacia hidrográfica do Piranhas-Assu (P1- Barragem Marechal Dutra ; P2- Rio Acauã). Fonte: Secretaria de Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos (SERHID 2008). 27 28

Figura 2. a) Açude Marechal Dutra; b) rio Acauã. 29

3.2 Variáveis Ambientais

Os dados da precipitação pluviométrica da região registrados durante o período de estudo foram obtidos através da EMPARN (Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio

Grande do Norte). Os parâmetros limnológicos das águas, tais como: temperatura da água

(ºC), oxigênio dissolvido (mgL-1), pH e condutividade elétrica (μScm-1), foram medidos in situ através de sondas específicas do kit multiparâmetro WTW multi 340i, realizando sua calibração antes de cada coleta. Os valores sempre foram registradas entre as 09:00 e 11:00h.

3.3 Amostragens dos peixes

Os peixes foram capturados mensalmente, durante o período de setembro de 2008 a fevereiro de 2010, no açude Marechal Dutra e no rio Acauã, tributário da bacia Piranhas-

Assu. As coletas foram realizadas com a ajuda de pescadores artesanais da região, utilizando artes de pesca que consistia em redes fixas e redes de espera de diversas malhagens (9-19 cm), tarrafas, anzóis, covos e armadilhas tradicionais. Subamostras aleatórias de peixes foram coletadas a partir de uma maior captura desembarcada pelos pescadores e foram transportados para o laboratório em gelo e numeradas (Figura 3). 30

Figura 3. (a) Ponto de coleta no açude; (b) apetrecho de pesca - rede de espera; (c) ponto de coleta no rio Acauã; (d) apetrecho de pesca – covos; (e) e (f) apetrecho de pesca – tarrafa; (g) apetrecho de pesca- anzol e (h) peixes capturados. 31

3.4 Espécies de peixes em estudo

O jacundá, piau- sabão, Crenicichla menezesi (Ploeg 1991) (Figura 4) é um ciclídeo com distribuição endêmica para a região nordeste (Ploeg 1991), cujo gênero tem origem tipicamente amazônica (Ploeg 1991). Ploeg 1991 afirma que o grupo saxatilis, ao qual pertence C. menezesi, possivelmente diferenciou- se ao final do Pleioceno e tem hoje ampla distribuição na América do Sul. Dentro deste grupo, o clado no qual se insere C. menezesi pode ter se originado nos refúgios da Guiana/Venezuela e no norte do Brasil (Ploeg 1991).

C. menezesi é uma espécie encontrada no açude Marechal Dutra que pertence à Ordem

Perciformes e difere claramente dos outros ciclídeos, por apresentar corpo alongado, roliço, cabeça deprimida e abertura bucal ampla de cor prateada e região dorsal de cor verde azulada.

O macho e a fêmea apresentam mancha ocelar na nadadeira caudal e borda ocular avermelhada. A fêmea difere do macho por apresentar: cor avermelhada na região ventral e menos pintas brancas no seu corpo e por apresentar coloração mais escura.

Os indivíduos apresentam porte pequeno com tamanho variando de 8,5 cm a 23,9 cm e habitam lagoas, açudes e rios de águas mais paradas. Peixe carnívoro e alimenta-se principalmente de camarões e peixes. Os machos defendem seu território e exibem cuidado parental durante o período reprodutivo. Embora de porte reduzido e de baixo valor comercial

é consumido pela população local. Trata-se de uma espécie com poucos estudos científicos, com bom potencial para cultivo ornamental e é comercializado no mercado aquarista. 35

5 cm

Posição taxonômica: Superclasse: Pisces, Classe: Actinopterygii, Ordem: Perciformes, Família: Cichlidae, Gênero: Crenicichla, Espécie: Crenicichla menezesi (Ploeg, 1991)

Figura 4. Espécie em estudo jacundá, Crenicichla menezesi e sua distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa). 3 2 33

A Ordem Characiformes apresenta peixes estritamente de água doce, ocorrendo somente na África e nas Américas, estando na América do sul presente em quase todas as bacias hidrográficas. No Estado do Rio Grande do Norte, sete famílias são encontradas:

Erythrinidae, Characidae, Crenuchidae, Prochilodontidae, Anostomidae, Curimatidae e

Lebiasinidae. Economicamente os Characiformes possuem grande importância, seja na alimentação ou na aquariofilia, no entanto, muitos trabalhos científicos ainda devem serem feitos para que se compreenda melhor os principais padrões reprodutivos dos Characiformes

(Ferreira et al. 1998).

O piau preto, piau gordura ou piau, Leporinus piau (Fowler, 1941) (Figura 5) é uma das 110 espécies pertencentes à família Anastomidae, um grupo de peixes da ordem

Characiformes. Segundo Britski et al., (1984) a espécie é encontrada em todas as bacias hidrográficas e abundante em todas os rios, riachos, lagos, lagoas e açudes da Caatinga.

Apresenta elevada importância na pesca comercial e esportiva. A espécie pode atingir porte acima dos 400 gramas de peso corporal. Apresenta hábito alimentar onívoro e condições favoráveis para ser utilizada na piscicultura uma vez que aceita ração (Gomes & Verani 2003;

Alvim & Peret 2004). 33 36

5 cm

Posição taxonômica: Superclasse: Pisces, Classe: Osteichthyes, Sub-classe: Actinopterygii, Ordem: Characiformes, Família: Anostomidae, Gênero: Leporinus, Espécie: Leporinus piau (Fowler, 1941) (Fonte: FishBase, 2009)

Figura 5. Espécie em estudo piau preto, Leporinus piau e sua distribuição Geográfica (pontos amarelos no mapa). 3 4 35

A sardinha, sardinha- papuda , Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) (Figura

6) é uma espécie encontrada no rio Acauã, pertence à Ordem Characiformes ( apresenta peixes estritamente de água doce, ocorrendo somente na África e nas Américas, estando na

América do sul presente em quase todas as bacias hidrográficas) e à Família Characidae.

Apresenta porte pequeno com tamanho variando de 12 cm a 16,5 cm. Apresenta o corpo curto e alto (altura cerca de 2,5 vezes no comprimento padrão) com uma expansão na região peitoral em forma de "papa". Sua coloração é prateada na parte mediana do corpo e apresenta cor amarelada que se estende até a nadadeira caudal. A nadadeira caudal possui os raios medianos prolongados em forma de filamento, os quais têm coloração mais escura. As escamas são grandes, fortemente aderidas ao corpo e em número de 32 a 34 sobre a linha lateral, sendo cinco fileiras acima e duas abaixo dela (Almeida 1984; Malabarba 2004; Santos et al. 2004). Alimenta-se de frutos, sementes e insetos adultos (Braga 1990). São peixes pelágicos, vivendo comumente na superfície e nas margens do rio e de lagos.

As espécies do gênero Triportheus empreendem grandes migrações para fins reprodutivos e esse evento geralmente ocorre entre setembro e outubro. Alguns estudos têm mostrado que espécimes do gênero Triportheus apresentam mecanismos para tolerar baixas concentrações de oxigênio e até mesmo condições de anoxia, fenômeno que geralmente acontece às noites nos lagos de várzea amazônicas (Junk et al. 1983; Yamamoto et al. 2004;

Doria & Queiroz 2008). Esta adaptação fisiológica importante provavelmente ajudou para a grande dispersão desse gênero nos mais diversos ecossistemas de nosso continente (Alván-

Aguilar et al. 2009). Porém, apesar da diversidade, abundância, e importância que estes peixes têm na cadeia trófica dos ambientes lacustres tropicais, sejam como transportadores de energia para os piscívoros, ou bem como espécies que poderiam ser exploradas na pescaria ornamental, pouco se sabe acerca de sua biologia. 36

5 cm

Posição taxonômica: Superclasse: Pisces, Classe: Actinopterygii, Ordem: Characiformes, Família: Characidae, Gênero: Triportheus

Espécie: Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) 3 6 Figura 6. Espécie em estudo sardinha, Triportheus angulatus e sua distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa). 37

A branquinha, Psectrogaster rhomboides (Eigenmann & Eigenmann 1889) (Figura 7)

é uma espécie encontrada no rio Acauã pertence a Ordem Characiformes e a Família

Curimatidae que compreende cerca de uma centena de espécies e se encontra na América do

Sul, Parnaíba e bacias do rio Jaguaribe (Fishbase 2010). A espécie se caracteriza pela ausência total de dentes e lábios finos e o intestino bastante enovelado, todas as espécies deste grupo são iliófagas, ou seja, nutrem-se de matéria orgânica e microorganismos que vivem na lama, sendo, portanto, peixes típicos de lagos, onde exploram o fundo para se alimentar.

Apresenta corpo curto, alto, prateado, as nadadeiras são incolores e hialinas e apresentam uma nadadeira adiposa. Apresenta porte pequeno com tamanho variando de 12,3 cm a 17 cm

(Santos et al. 1984). 36

5 cm

Posição taxonômica: Superclasse: Pisces, Classe: Actinopterygii, Ordem: Characiformes, Família: Curimatidae, 3

Gênero: Psectrogaster, 8

Espécie: Psectrogaster rhomboides (Eigenmann & Eigenmann, 1889) Figura 7. Espécie em estudo branquinha, Psectrogaster rhomboides e sua distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa). 39

3.5 Caracterização morfométrica e merística

Os dados sobre as características morfométricas foram realizadas com auxílio de um paquímetro e régua para obtenção das seguintes medidas, em cm: Comprimento total (Lt), comprimento padrão (CP), comprimento da cabeça (CCa) comprimento do focinho (CFo), altura máxima do corpo (H), diâmetro do olho (DO), espaço inter-orbital

(EIO) comprimento da pré-dorsal (CPD), pré-peitoral (CPP), pré-ventral (CPV) e da pré-anal (CPA), comprimento da nadadeira dorsal (CND), base da nadadeira dorsal

(BD), comprimento da nadadeira peitoral (CNP), base da nadadeira peitoral (BP), comprimento da nadadeira ventral (CNV), base da ventral (BV), comprimento da nadadeira anal (CNA), base da anal (BA).

A caracterização merística foi realizada através da contagem dos lepdotríquios

(espinhos duros e moles) dorsais, anais, peitorais e ventrais com a finalidade de auxiliar na confirmação das espécies.

A pesagem dos peixes foi realizada utilizando-se uma balança semi-analítica

(QUIMIS modelo QI-3000, XP 3000,1g) para determinar o peso total (Wt) e o peso eviscerado (We) dos exemplares.

3.6 Identificação taxonômica das espécies em estudo

Os peixes após a captura foram fixados em formol a 4% e levados para o

Laboratório de Ictiologia, UFRN. Os peixes foram identificados taxonomicamente no

Laboratório de Ictiologia DSE-UFPB de acordo com as chaves de identificação de

Britiski et al. 1984; Nelson 1994). 40

3.7 Composição Ictiofaunística

Para análise da Composição Ictiofaunística foi calculado o índice de constância das espécies de peixes utilizando-se o índice de Dajoz (1973), através da equação: C = n

/ N x 100, onde: C = constância; n = número de vezes que a espécie foi capturada; N = número total de coletas efetuadas. A partir da frequência de ocorrência de cada espécie nas coletas, obtém-se: espécie constante, para C > 50%; espécie acessória, para 25 < C

< 50 % e espécie ocasionais, para C < 25.

3.8 Estrutura em comprimento e peso

A Estrutura de comprimento e peso baseou-se na distribuição das frequências relativas mensais das classes de comprimento total e peso total e, considerando-se os sexos separados, os dados foram agrupados em intervalos de classe adequados (Santos 1978; Vazzoler 1996).

A relação peso-comprimento foi estimada para sexos agrupados pela expressão:

Wt = a.Ltb (Le Cren 1951). Os dados pontuais das variáveis biométricas foram lançados em gráficos de dispersão considerando-se o Ct como variável independente e o Pt como variável dependente, considerando-se para o valor de b igual a 3, crescimento isométrico; maior que 3, alométrico positivo; e menor que 3, alométrico negativo.

Comprimento da primeira maturação gonadal (L50) dos indivíduos aptos à reprodução: Os comprimentos totais (cm), sexos e estádios de maturidade gonadal dos peixes foram utilizados para determinar L50 (onde 50% dos indivíduos apresentam gônadas em desenvolvimento). Os valores das frequências relativas foram ajustados em curvas do tipo sigmóide, formando pontos correspondentes a 50% (L50) de maturação gonadal (Vazzoler 1996; Santos 1978; Braga 2006). 41

A proporção sexual: A proporção entre os sexos foi verificada através da análise de distribuição de frequência relativa mensal de machos e de fêmeas durante o período de estudo, sendo aplicado o teste Qui-quadrado determinado por: 2 – 2 ( O – E

)2 /E, onde, O= frequência observada, E= proporção sexual esperada que seja de 50% sendo para o grau de liberdade igual a 1 e nível de significância de 5%; os valores de 2

 3,84 indicam diferenças significativas (Vazzoler 1996).

3.9 Aspectos reprodutivos

Verificação do sexo: Os peixes foram dissecados e as gônadas removidas, pesadas e examinadas para identificar os sexos. Foi registrado o peso eviscerado dos peixes.

Verificação dos estádios de maturação gonadal através de estudos macroscópicos: os estádios de desenvolvimento das gônadas de ambos os sexos foram verificados. Para as fêmeas foram considerados: o grau de turgidez, coloração, vascularização, peso e comprimento das gônadas em relação ao espaço ocupado na cavidade celomática. Para os machos foram considerados: coloração, tamanho do testículo e a existência do sêmen (Vazzoler 1996; Mackie & Lewis 2001).

O exame macroscópico das gônadas permite a identificação do sexo e o grau de maturação gonadal. Foram registradas as características das gônadas, tais como: turgidez, coloração, volume e aspecto morfológico (Vazzoler 1996). A frequência relativa (%) foi determinada para cada estádio de desenvolvimento gonadal em todos os meses de coleta, com o objetivo de identificar a época de desova da espécie. 42

Verificação dos estádios de maturação gonadal através de estudos microscópicos: Para a análise histológica, fragmentos (25 mm) das porções cefálica, mediana e caudal de 20 testículos e 30 ovários em diferentes fases de desenvolvimento gonadal foram fixados em solução de Bouin, embebidos em blocos de parafina, seccionados em cortes de 2 a 5 m e corados em lâminas por Hematoxilina-Eosina (HE)

(Yoshida 1964).

As lâminas histológicas foram confeccionadas no Laboratório de Técnicas

Histológicas do Hospital Universitário da Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(UFRN) e analisadas no Laboratório de Ictiologia, Departamento de Oceanografia e

Limnologia, UFRN. As terminologias utilizadas na identificação dos ovócitos foram baseadas nas descrições histológicas de West (1990) e Palmer et al. (1995).

O método de Mackie e Lewis (2001) foi utilizado para o reconhecimento de cada estádio do desenvolvimento ovocitário em cada etapa do ciclo reprodutivo.

Verificação do Índice gonadossomático (IGS), fecundidade, tipo e período de desova: Segundo Wootton 1984 o Índice gonadossomático é a relação percentual entre o peso das gônadas e o peso do corpo do peixe menos o peso das gônadas do peixe; dado pela relação: IGS = Wg / Wc x 100, onde: Wg é peso das gônadas (em g) e

Wc é peso do corpo menos o peso das gônadas (em g).

Para a determinação da fecundidade (potencial reprodutivo) foram utilizados 14 ovários das fêmeas em estádio maduro. As gônadas foram pesadas e foi feita uma incisão longitudinal nas gônadas e em seguida colocadas em solução de Gilson. Depois de três dias os ovócitos liberados do estroma ovariano, três réplicas foram lavados e contados utilizando uma placa de Bogorov. A fecundidade total foi estimada por regra de três simples a partir da média do número de ovócitos das três réplicas e média do 43 peso das mesmas pelo peso total dos ovócitos na gônada (Vazzoler 1996; Gomiero et al,

2007).

Foram estabelecidas as relações entre a fecundidade e os dados do comprimento total (Lt) e o peso dos ovários (Wg), com o intuito de verificar qual dessas variáveis melhor se correlaciona com a fecundidade (Barbieri et al. 1981; Campos 2000 e Souza

2000).

O tipo de desova foi avaliado através da análise dos diâmetros dos ovócitos com auxílio de uma ocular micrométrica. De acordo com a distribuição de freqüência de ocorrência do diâmetro dos ovócitos estes foram agrupados em quatro classes de amplitudes distintas (Vazzoler 1996; Araújo & Chellappa 2002).

A época de desova foi determinada pela distribuição das freqüências relativas de cada estádio de maturação das gônadas, através da avaliação dos maiores valores mensais de IGS e a freqüência de peixes esgotados (Vazzoler 1996; Araújo & Chellappa

2002).

Fator de condição (K): indica o estado de bem estar do peixe e foi determinado através da relação: K= Wt/Lt3 x 105 (Le Cren 1951).

Onde: Wt = peso total do corpo (em g)

Lt = comprimento total do corpo (em mm)

Seu valor foi multiplicado por uma potência de 10 para melhor manipulação dos dados.

A análise de componentes principais (PCA) foi usada para ordenar as cinco variáveis ambientais (temperatura da água, oxigênio dissolvido, pH, condutividade elétrica e chuva) em dois eixos fatoriais, com o objetivo de reduzir a dimensionalidade dos dados e descrever as relações entre estas variáveis ambientais. A PCA foi realizada 44 a partir da matriz de correlação linear das variáveis ambientais após transformação logarítmica dos dados. As ordenações foram feitas no software XLSTAT 7.5.

3.10 Manutenção e observações dos peixes

Manutenção dos peixes em laboratório para observação comportamental

Vinte e um exemplares foram capturados vivos, transportados em sacos plásticos com oxigênio para o Laboratório de Ictiologia do Departamento de

Oceanografia e Limnologia da UFRN e aclimatados em dois tanques retangulares de cimento amianto (de 1,50 x 0,65 x 0,97m) com capacidade para 1000 litros, durante 30 dias antecedendo aos experimentos. A água dos aquários foi proveniente da rede de abastecimento da cidade e foi utilizada somente após a descloração (no mínimo 24 horas em repouso ininterrupta). A qualidade da água foi mantida por sifonamento das fezes e restos alimentares a cada dois dias, aeração constante e filtro biológico. O pH foi avaliado por papel indicador. Um terço da água foi substituída duas vezes por semana para manter sua transparência e facilitar as observações.

Foram mantidas as condições necessárias à sobrevivência e reprodução dos peixes, com temperatura em torno de 28ºC, pH entre 7,0 a 7,5 e oxigênio dissolvido entre 7,0 a 8,0 mgL-1. Os parâmetros físico-químicos tais como pH e temperatura foram verificados diariamente. O fotoperíodo foi controlado para 12 horas de luz (07h00min-

19:00 h). A aeração dos tanques foi feita através de um sistema constituído de mangueiras plásticas e um aerador. Os peixes foram vistoriados a cada semana para controle de doenças. A alimentação diária foi de 3% do peso corporal, dividida duas vezes ao dia (inicio da manhã e final da tarde).

Antes da realização das observações foram feitas as biometrias (Tabela 1) para registrar o peso, comprimento total dos peixes utilizados (medida desde a ponta do 45

focinho até a extremidade da nadadeira caudal), para diferenciar os peixes maiores dos

menores. E para identificação dos machos e das fêmeas estes apresentavam dimorfismo

sexual onde as fêmeas apresentavam a região ventral avermelhada, poucas pintas

brancas no seu corpo, sendo assim diferenciados os machos das fêmeas.

Tabela 1. Medidas biométricas dos machos e fêmeas de jacundá, Crenicichla menezesi

Número de machos Peso (g) Comprimento total (mm)

1 10,0 110

2 10,0 105

3 7,5 100

4 89,0 200

5 30,5 145

6 45,5 165

7 31,0 150

8 25,5 140

9 28,5 145

10 32,0 140

11 23,0 135

12 15,0 120

Número de fêmeas Peso (g) Comprimento total (mm)

1 31,0 140

2 38,0 155

3 18,0 130

4 17,5 120

5 34,5 150

6 25,5 135 46

7 11,0 110

8 12,0 110

9 13,5 115

Observações do comportamento territorial

Para a descrição dos comportamentos foram realizadas observações através do método de amostragem focal contínua totalizando 8 horas. Foi realizada também uma filmagem de 60 minutos para cada dupla (três duplas). Além disso, sete animais, sendo quatro machos e três fêmeas, foram agrupados em aquários de 60 x 60 x 40 cm (~140 L) para análise das interações sociais e territorialidade com relação às posições na coluna d’água entre machos e fêmeas. As observações foram feitas pelo método de amostragem focal contínuo, durante cinco dias, pela manhã e à tarde totalizando 15 horas de observações. A descrição de toda metodologia está descrita no artigo 7.

3. 11 Testes estatísticos

Os testes estatísticos realizados constam na Tabela 2.

Tabela 2. Teste estatísticos

Método Finalidade

Coeficiente de Correlação: Pearson (r) Determinar a relação e o grau de aderência entre: - as variáveis ambientais e os valores de IGS; - o comprimento total e o peso total; - o peso (total e gonadal) e a fecundidade; - IGS e K

Teste de Student (t) - Observar a ocorrência de diferença significativa entre os valores de comprimento total, padrão e o peso total de machos e de fêmeas. Qui-Quadrado χ2 - Identificar diferenças significativas entre as proporções sexuais considerando o período total, mensal e as classes de 47

(a nível de 5% de significância) comprimento total.

ANOVA (5% de significância) - Para verificação de existência ou não de diferença significativa entre as médias dos diâmetros dos ovócitos das porções caudal, mediana e cefálica das gônadas.

A análise de componentes principais - Utilizada para observar a relação entre as variáveis ambientais e os meses de estudo. (PCA)

Os softwares utilizados na realização destes testes e análises multivariadas foram o Excel 2003, XLSTAT 7.5, SigmaStat 3.5, BIOESTATS e PAST 2.08.

3.12 Normalização do texto

A estrutura do texto, as citações, as referências bibliográficas e a diagramação da dissertação foram feitas baseadas nas normas do Guia de formatação de tese do Programa de Psicobiologia. Enquanto que os artigos foram elaborados conforme as normas das revistas contempladas. 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 48

O presente trabalho resultou em sete artigos científicos e um resumo internacional. Desses artigos dois já foram publicados, um resumo internacional foi publicado, três artigos foram aceitos para publicação, e dois estão em preparação para serem submetidos a revistas científicas:

Artigo 1: Endemic fish communities and environmental variables of the Piranhas-

Assu hydrographic basin in the Brazilian Caatinga Ecoregion.

(Comunidades de peixes endêmicos e as variáveis ambientais da bacia hidrográfica

Piranhas-Assu da ecorregião Caatinga brasileira).

Artigo publicado: Animal Biology Journal

Resumo Internacional: Diversity of native and invasive fish species in a

hydrographic basin of the semiarid Northeastern Brazil.

(Diversidade de peixes nativos e invasores de uma bacia hidrográfica do semiárido

Nordeste brasileiro)

Artigo 2: Length-Weight relationship and allometric growth for seven native fish

species from a semiarid Brazilian reservoir.

(Relação peso-comprimento e crescimento alométrico de sete espécies de peixes

nativos de um reservatório do semiárido brasileiro).

Artigo publicado: Journal of applied Ichthyology

Artigo 3: Temporal dynamics of reproduction of the Neotropical fish, Crenicichla

menezesi (Perciformes: Cichlidae).

(Dinâmica temporal de reprodução do peixe Neotropical, Crenicichla menezesi

(Perciformes: Cichlidae).

Artigo aceito para publicação: The Scientific World Journal 49

Artigo 4: Reproductive strategy of Leporinus piau (Fowler, 1941) a Neotropical freshwater fish from the semiarid region of Brazil.

(Estratégia reprodutiva do Leporinus piau (Fowler, 1941) um peixe de água doce neotropical da região semiárida do Brasil).

Artigo aceito para publicação: Journal of Applied Ichthyology

Artigo 5: Características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) do rio

Acauã do bioma Caatinga.

Artigo aceito para publicação: Biota Amazônia

Artigo 6: Estratégia reprodutiva da branquinha, Psectrogaster rhomboides

(Characiformes: Curimatidae) do rio Acauã do bioma Caatinga.

Artigo em preparação para ser submetido: Journal of Applied Ichthyology

Artigo 7: Dinâmica do comportamento territorial de Crenicichla menezesi

Artigo em preparação para ser submetido: Biota Amazônia 50

Artigo 1- Publicado

 51 52 53 54 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 66 67

Resumo Internacional 68

Artigo 2- Publicado

 69 70 71 72

Artigo 3- Aceito para publicação

Temporal dynamics of reproduction of the Neotropical fish, Crenicichla menezesi (Perciformes: Cichlidae)

Andréa Soares de Araújo1, Wallace Silva do Nascimento1, Maria Emília Yamamoto1, Sathyabama Chellappa2 73 74

Temporal dynamics of reproduction of the Neotropical fish, Crenicichla menezesi (Perciformes: Cichlidae)

Andréa Soares de Araújo1, Wallace Silva do Nascimento1, Maria Emília Yamamoto1, Sathyabama Chellappa2

1 UFRN, Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.072-970. Brasil. [email protected];[email protected]; [email protected]

2 Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, UFRN, Praia de Mãe Luíza, Natal, RN, CEP: 59014-100. Brasil. Correspondence should be addressed to Sathyabama Chellappa, [email protected]

The reproductive biology and the gonadal development cycle of the Neotropical cichlid fish, Crenicichla menezesi is described. This species exhibits sexual dimorphism only during the spawning season. First sexual maturity of females is attained earlier than the males. Both macroscopic and histological investigations of ovaries and testes revealed four stages of gonadal maturation. Mean batch fecundity of females was 372 (±10,41) of mature oocytes. This species is a partial spawner, with an extended spawning period. Monthly values of GSI and the condition factor are negatively correlated during the gonadal development cycle of this species. Key words: Crenicichla menezesi; Neotropical cichlid fish; reproductive biology.

1.Introduction The family Cichlidae represents one of the most diverse groups of freshwater fish in the world [1; 2]. There are about 450 species of Neotropical cichlids distributed widely in Central and South America, especially in the Amazonian basin [2]. Brazil has about 81 species of cichlids which correspond to 6% of total freshwater fish species which are considered economically important. They serve as food for the local population and also have potential for intensive, extensive and ornamental fish culture [3; 4; 5]. 75

The genus Crenicichla (Heckel, 1840) has 83 described species and is the second largest genus among the cichlids in South America [3; 6; 7; 8]. They are distributed between the regions north of the Amazon River (including Venezuela, Colombia and Guyana), across the Amazon basin and the Atlantic basins in Central and Southern Argentina [6]. The two species, Crenicichla menezesi and Cichlasoma orientale, are considered endemic to the Caatinga ecoregion [9; 10; 11]. Biological data available on the Neotropical ornamental fish species C. menezesi is rather limited. Existing information about its biology has been provided by the ornamental fish culturists [12; 13]. However, the reproductive biology of this species is still not well understood. This paper presents a study which examined the reproductive biology of C. menezesi, including the length-weight analysis, size at first sexual maturity, macroscopic and histological descriptions of gonad developmental stages, fecundity, type of spawning, changes in the gonadosomatic index, the condition factor and the reproductive period in the natural environment. An understanding of its breeding biology will be helpful for the conservation of this species besides developing captive rearing systems for commercial purposes.

2. Materials and Methods 2.1. Study area and sample collection: Fish samplings were carried out in the Marechal Dutra Reservoir, located in Northeastern Brazil (6° 26’ 11’’S and 36° 36’ 17’’W). The reservoir has an accumulation capacity of 40x106 m3 with a maximum depth of 25m and a mean depth of 8.5m, and was constructed in the hydrographic basin of River Piranhas- Assu which covers an area of 44000 km². This reservoir is the main source of drinking water for the Acari village, besides being important for fisheries and agriculture. Fish samples were captured during March, 2009 to February, 2010 covering an annual cycle. Fish samples were captured with the help of local fishermen using traditional fish traps, which were circular with 15 cm of diameter and 30 cm in length. The traps made of PVC material were left for 24 hours in the reservoir and were lifted at the end of this period. Fish captured were numbered, measured and weighed. Samples of fish were used for morphometric measurements and meristic counts to verify the taxonomical identification of the study species. The taxonomical status of this species was confirmed by Prof. Dr. Ricardo Souza Rosa, of the Department of Systematics and Ecology of the Federal University of Paraíba, Brazil. Sample specimens of this species were deposited in the museum collection of this institution. 76

2.2. General biological measurements: Measures of total length (Lt  1cm) (distance from the anterior extremity of the maxilla to the final extremity of the tail fin), total body mass (Wt  1 g) and gonad weight (Wg  0.1mg) were recorded for each fish separately. Monthly distribution analysis of total length and weight of males and females were performed separately using the absolute frequencies (mean ± SD). The size frequencies were grouped into eight classes for total length (Lt) with intervals of 20 cm, and eight classes for total body mass (Wt) with intervals of 10g. 2.3. Sex ratio: The sex ratio was established by the ratio between the number of males and females during the study period, without including the immature individuals [14]. Young individuals were not included as it was not possible to determine their sex by macroscopic observations. Monthly sex ratios were tested using a χ2 test to verify significant differences from an expected 1: 1 ratio, at 5% level of significance.

2.4. Length at first gonadal maturity (L50): L50 was defined as the smallest predicted length interval in which 50% of the individuals were mature. This was estimated from the relative frequency distribution of adult males and females, using their total length classes with intervals of 2cm [15].

2.5. Macroscopic and histological examinations of ovaries: The location and general aspects of the ovaries were observed and stages of reproductive maturity were determined using a macroscopic staging system. The ovaries were classified as immature (very small ovaries, translucent, without visible oocytes); maturing (ovaries occupying 25% to 50% of the body cavity, with visible oocytes); mature (ovaries ranging from medium to large, almost occupying 75% of the body cavity with vascularization and with opaque oocytes); and spent (flaccid ovaries, ranging from medium to small) [16]. Turgidity, color and presence of blood vessels of the ovaries were also observed. In order to avoid possible variation in the developmental stage of oocytes due to their position in the ovaries, histological examinations were carried out on sections from the anterior (cephalic), middle (central), and posterior (caudal) regions of 20 ovaries which were in different developmental stages [17]. These data were later compared in order to determine whether samples taken from mid-section of the ovary of either lobe were representative of oocyte development. The ovaries and testicles were preserved in Bouin’s solution, later embedded in paraffin, sectioned at 3-5 μm thickness, and stained with Harris Hematoxylin and Eosin (H&E). Gonadal developmental stages were assessed microscopically with the help of 77 light microscope (Taimin, model TM 800), coupled with a video camera (Kodo Digital). Existing terminology was used for staging of oogenesis [18; 19]. 2.6. Fecundity and type of spawning: To determine the fecundity, ovaries were removed from 14 mature females, weighed and preserved in Gilson solution for 24 hours for complete dissociation of oocytes, which were then washed and preserved in 70% ethyl alcohol [20]. A 10% sample was removed for counting of mature oocytes and the values were extrapolated to 100%. The correlations between fecundity x body weight and fecundity x weight of ovaries were verified. The relative frequency of the different diameter sizes of oocytes was estimated by enumerating three subsamples of the different sized oocytes in each ovary [18]. The diameters of oocytes from all ovaries were measured with an ocular micrometer (Wild M7, objective 31x and ocular 10x). Spawning pattern was assessed by oocyte diameter distributions [18]. The oocytes of mature ovaries were grouped into classes of different diameter sizes, based on their frequency of occurrence, to determine the type of spawning [4; 21].

2.7. Estimation of the gonadosomatic index, the condition factor and spawning period: The gonadosomatic index (GSI) based on wet weights was calculated using the formula of [22]: GSI = weight of ovary (g) / body weight of fish (g) - weight of gonads (g) × 100. Condition factor (CF) was calculated as CF=Wt/ Lt3x105 [24]. Reproductive period was determined by the temporal relative frequency distribution of the different stages of ovarian maturation [24].

2.8. Statistical analyses : Distributions of raw data were checked for normality. The chi- square test (χ2) was applied to check for possible differences between the proportions established. Student t test was used to verify the differences between the total length and body mass of males and females. Pearson’s correlation was used to verify the relationships between the fecundity and total weight, fecundity and weight of gonads, and also between GSI and K. A significance at 5% level was adopted for all tests. 3. Results

3.1. Sample size, length and body mass. A total of 235 samples of C. menezesi were captured during the study period. Amplitude of total body length of males over the whole year varied from 12.64 cm to 17.2 cm, with an average of 16.2 cm (± SD 2.69). The same of females varied from 11.38 cm to 19.5 cm, with an average of 14.8 cm (± 2.70). A higher frequency of occurrence of males in the class intervals 16 to 18 cm and 78 the females in 12 to 14 cm was observed throughout the year (Figure 1a). The males were larger than the females with a significant statistical difference (t=3.8004; p= 0.0002).

The body mass of males varied from 32.4 g to 79.22 g (± 13.64), with an average of 54.14g (± 2.45). The same of females varied from 24,8g to 92.5g, with an average of 39.72 g (± 2.53). A higher frequency of occurrence of males and females in the class intervals of 20 to 40g was observed (Figure 1b). There was a significant difference in the body mass of males and females (t = 2.41; p= 0.0246). The relationship between total weight (Wt) and total length (Lt) of C. menezesi was positive for both sexes, indicating that this species increases in weight when there is an increase in length (Figures 1c and 1d).

→Insert Figure 1

3.2. Sex ratio. The frequency of occurrence of males (n=135) and females (n=100) of C. menezesi indicated that the sex ratio was 1.3M:1F, with a slight predominance of males (57.93%) in relation to females (42.07%). However, this difference was not statistically significant at 5% level (χ2 = 2.51). There were alterations in the monthly distribution of both sexes, with more males during the months of March, July to December, 2009, and January to February, 2010. More females were registered during the months of April to June, 2010.

3.3. Body length at first gonadal maturity (L50). The smallest mature female observed was 9.5 cm in length weighing 24.5 g, while the smallest mature male was 12 cm in length weighing 19g. First gonadal maturity of females occurred at 13.8 cm of total length and that of males at 17.5 cm (Figure 2). The females of C. menezesi attained sexual maturity earlier than the males.

→Insert Figure 2

3.4. Macroscopic aspects of ovaries and testes. The ovaries and testes were paired bi- lobed structures, symmetrical, elongated and joint in the posterior part to form a short duct leading to the urogenital pore. They were located in the posterior-dorsal part of the coelomic cavity, ventral to the kidneys and swim bladder. The macroscopic staging of the gonads based on the external morphology showed four stages of development: immature, maturing, mature and partially spent. 79

Stage I-immature: immature ovaries were very small, translucent, ribbon-like, occupying less than 1/3 of the coelomic cavity, with superficial vascularization. Immature testes were filamentous and translucent (Figure 3a). Stage II-maturing: the ovaries were small to medium in size, occupying about 1/3 to 2/3 of the coelomic cavity, with intense vascularization, and with small oocytes visible to the naked eye; maturing testes were fillet like and were slightly whitish in colour (Figure 3b); Stage III-mature: the ovaries were large and turgid, orangish in colour, occupying about 2/3 to almost the entire coelomic cavity, with large visible oocytes; mature testes were turgid and whitish in colour (Figure 3c). Stage IV-partially spent: the ovaries and testicles were somewhat flacid, with harmorragic appearance occupying less than half of the coelomic cavity (Figure 3d). →Insert Figure 3 3.5. Histological aspects of ovaries. Microscopic examination of ovarian sections showed that the oocyte development was consistent along the whole length of the ovary depending on the degree of maturation. Ovaries revealed four stages of ovarian development with five phases of oocyte development. Immature stage: Phase I-Chromatin nucleolar phase: During the first growth stage, clusters of very small oogonia were found lying just beneath the ovigerous lamella. The young germ cells compactly filled the ovaries of young females. Phase II- Perinucleolar phase: The oocytes at this stage showed various forms as they developed, either round, triangular, rectangular or oval. The oocytes present a large nucleus with multiple nucleoli distributed around the inner part of the nuclear envelope with a basophilic cytoplasm (Figure 4a). Maturing Stage: This stage was characterized by the presence of reserve stock oocytes (Phase II), oocytes with lipid droplets and cortical alveoli (Phase III) and oocytes with lipid droplets and protein (Phase IV) (Figure 4b). Phase III-Cortical alveoli phase: This phase was characterized by the presence of cortical alveoli in the periphery. The nucleus had an irregular contour and the cytoplasm showed presence of lipid droplets. The follicular layer showed an external surface with cells flatter than the theca. In this stage, the zona radiata appeared, surrounded by a layer of goblet cells and a layer of floor cells, comprising the granulose and theca, respectively. Phase IV-Early yolk phase: Oocytes increased in size with the deposition of yolk and the cytoplasm was filled with yolk granules. The nucleus was still in the center with 80 an irregular outer surface. The follicle was composed of the zona radiata, followed by the granulose in a single layer of cells. Mature Stage: Mature oocytes (Phase V) appeared with yolk granules fused into yolk plates and oil droplets. The yolk granules gave the cytoplasm a grainy appearance. Migration of the nucleus to the micropylar end was observed. The mature oocytes were transformed from rounded to polyhedral in shape as a result of a compression effect. In addition to mature oocytes in large quantity (Phase V), various other phases of oocytes in development (Phases I to IV) were also present. Thus mature ovaries showed the simultaneous occurrence of oocytes in different phases of development (Figure 4c). Partially spent stage: The ovaries of partially spent females showed hemorrhaging areas, empty spaces and oocytes in maturation stage. Presence of post-ovulatory follicles, residual oocytes in the reabsorbing process of atresia, immature and maturing oocytes characterized this stage. Atretic oocytes were recognized by their irregular shape, disintegration of the nucleus and liquefaction of the yolk granules (Figure 4d). →Insert Figure 4 3.6. Histological aspects of testes. The germinal epithelium of the testes was composed of four types of germ cells: spermatogonia, spermatocytes, spermatids and spermatozoa. On the basis of histological changes the testicular development was divided into four stages: immature, maturing, mature and partially spent. Immature stage: Spermatogonia were predominant (Figure 5a). There were primary and secondary spermatogonia. The primary spermatogonia were large with abundant cytoplasm, and a large spherical nucleus with a nucleolus. They occurred in cysts in the seminiferous tubules during all stages of maturation. The secondary spermatogonia were smaller in size with dark nuclei. Maturing stage: Primary and secondary spermatogonia, spermatocytes and spermatids were present along the seminiferous tubules. During the latter part of this stage small quantity of spermatozoa was observed (Figure 5b). The spermatocytes were spherical in shape, smaller than the spermatogonia, with a large nucleus and chromatin granules. The spermatids had spherical nuclei and were observed in cysts. Mature stage: The lobules were large with highly vascularized seminiferous tubules, which were packed with small sized spermatozoa (Figure 5c). Partially spent stage: The seminiferous tubules were empty with residual germ cells. Spermatogonia were present in sufficient quantities in the seminiferous tubules (Figure 5d). 81

→Insert Figure 5

3.7. Fecundity and type of spawning. Fecundity and total body length of the female showed an exponential type of relationship (r= 0.913). There was linear relation between fecundity and body weight (r= 0.9325), and with fecundity and weight of gonads (r= 0.933), with positive correlations. The fecundity increased with the increase of length, body weight, and gonad weight (Figures 6a and 6b). The fecundity showed an amplitude of variation in the number of vitellogenic oocytes, ranging between 128 (±1.41) and 749 (±31.81) with a mean of 372 (±10.41) mature oocytes. The distribution of the absolute frequency of oocytes with diameters of 50 m intervals indicated a synchronic development in more than two batches. Mature ovaries had several batches of oocytes at different stages of development, indicating partial spawning (Figure 6c). →Insert Figura 6 3.8. Frequency of occurrence of gonadal maturation stages. Monthly frequency of ovarian maturation stages of C. menezesi showed that mature individuals were predominant during almost all the months, especially from August to November, but were absent in January and February. Maturing females occurred from March to July and from December to February during the whole sampling period. Immature females occurred from March to July and partially spent females occurred in June (Figure 7a). There was a predominance of immature and maturing males throughout the sampling period but maturing males were not observed in May. Mature males occurred from March to May and in July. Partially spent males occurred in June (Figure 7b). →Insert Figure 7 3.9. GSI, K and reproductive period. The GSI values of females varied from 0.273 (±0.01) to 4.584 (±0.06), with an average of 2.448 (±0.74). Females had higher GSI during March to May and from September to November (Figure 8a). The GSI values of males varied from 0.136 (±0.08) to 1.308 (±0.10), with an average of 0.9192 (± 0.11). Males had higher GSI during March to May and from July to September (Figure 8b). Condition factor (K) of females varied from 1.002± 0.08 to 2.485± 0.01, with an average of 1.045± 0.075 (Figure 8a), and that of males from 1.05± 0.08 to 1.478±0.23, with an average of 1.207±0.14 (Figure 8b). GSI and K were inversely correlated for both males (r= - 0.9812; p < 0.05) and females (r= - 0.9911; p < 0.05). 82

C. menezesi presented an extended reproductive period from March to September with peak periods from March to May and from July to September, based on the distribution of relative frequencies (%) of the maturity stages of the gonads and the variation of monthly GSI and K. →Insert Figure 8

4. Discussion Cichlids have undergone spectacular adaptive radiation in the African and Neotropical regions. Adaptive changes in response to the varying ecological conditions, sexual and social selection, in addition to behavioral attributes, parental care and competition for territories and mates act as creative forces contributing to the outstandingly splendid speciation of cichlids [2; 25; 26; 27]. Crenicichla menezesi is endemic to the Caatinga ecoregion [9; 10]. The males of C. menezesi are larger than the females and the length-weight relationship in both sexes of this species shows isometric growth [11]. Generally male cichlids are larger and heavier than females, as a consequence of behavioral evolution in pair formation and parental care, which increases their reproductive success [5; 15; 26; 28; 29; 30]. Some Neotropical cichlids like Cichla monoculus show sexual dimorphism, wherein males exhibit a post occipital cephalic hump during the reproductive period with lipid accumulation [29]. In Apistogramma cacatuoides sexual dimorphism is exhibited by males above 3 cm of body length, with prolonged filaments of the dorsal and caudal fins, whereas the females have truncated fins [31]. The study species C. menezesi exhibited sexual dimorphism during the breeding phase. The females could be easily identified from the males, as they showed red coloration in the ventral region with lesser white dots on the body, thus the red color was highly intensified. This probably served to attract the males. The study species presented a sex ratio within the expected 1:1 ratio. However, there was a slight predominance of males though not insignificant. Spatial sexual segregation may occur in the environment with males and females inhabiting different areas, which could explain the sex ratio observed in this study. Besides, the fishing gear utilized could have also contributed to this slight disparity [20; 32; 33]. The females of C. menezesi attain sexual maturity earlier than the males, mobilizing their energy reserves for reproductive process well before the males. In the West African cichlid Chromidotilapia guntheri both sexes attain sexual maturity with 83 equal size, reflecting equal energy allocation to reproduction [34]. However, the time of sexual maturation is closely associated with body size of fish when the optimal size is reached [35]. This study describes the macroscopic and histological analysis of gonads of C. menezesi which is important for a clear understanding of the reproductive process [36]. There is a regular pattern of development of the ovaries and testes of C. menezesi during the different maturity stages, such as the immature, maturing, mature and partially spent stages. These results are consistent with studies of other Neotropical cichlids, such as, the Angel fish, Pterophyllum scalare [37], the peacock bass, Cichla monoculus [29], the Amazonian red discus, Symphysodon discus [4] and Cará, Cichlasoma orientale [38]. The microscopic ovarian stages of the study species are typical of a multiple spawner. C. menezesi spawns only a small portion of the oocytes during each breeding event. The concurrent presence of oocytes in all developmental stages in all fully developed and partially spent ovaries indicated asynchronous oocyte development in this species. Since the histological analyses do not represent oocytes of different size diameters in a balanced proportion, wherein larger diameter oocytes are over represented, oocyte diameter distributions could be based on whole oocyte samples [21]. The incidence and duration of macroscopic ovarian stages of mature individuals of C. menezesi also indicate a multiple spawning pattern. Generally, the testes are less studied than the ovaries, since females are considered more representative for the spawning season. The testes of mature and partially spent C. menezesi showed the simultaneous occurrence of spermatozoa, spermatids and spermatogonia, indicating that this species breeds more than once within a cycle. Similar results were observed for the cichlid red discus, Symphysodon discus [4; 39]. The oocyte development and fecundity pattern of C. menezesi were characteristic of multiple spawners who release of mature oocytes in batches [4; 21; 32]. In cichlids fecundity is highly variable. The average fecundity of C. menezesi is low, which is characteristic of species that exhibit extended reproductive period with parental care [29; 33]. Fecundity increases with increasing body size in C. menezesi. In fish, fecundity is positively correlated with the body size due to energy availability for oocyte production [40]. The positive correlation between fecundity and body mass demonstrates that energy expenditure is involved in oocyte production [41; 42]. 84

Most species of cichlids spawn up to four times during the reproductive cycle [26]. Partial spawning extends over a prolonged period, thus reducing competition among larvae, and the juveniles. The large reserve of yolk in oocytes allows larger and more developed larvae, which are defended from predators by their parents, thus ensuring a higher survival rate of offspring and greater reproductive success [32]. The IGS and condition factor of C. menezesi were negatively correlated. The low values of K may be related to the post-reproductive stage, since there is a reduction of their metabolic activity and the consequent decline in feeding activity [32; 43]. An earlier study has demonstrated that there is a positive correlation between the accumulation of body lipids and the condition factor of the fish [41]. The body reserves are usually mobilized during the gonadal development and hence IGS and condition factor are negatively correlated, as observed in the study species. The IGS is useful to identify the reproductive period of total spawners, or the peaks of reproductive activity in partial spawners. However, in addition to IGS, it is necessary to include data from histological analyses of gonads to correctly interpret the spawning period [44]. In the present study, both GSI and histological analyses of gonads were used to confirm the peaks of reproductive activity and the type of spawning. Due to the multiple spawning process of C. menezesi the GSI reflected the peaks of reproductive activity during the study period. This species is a partial spawner with an extended spawning period. The partial spawning process could be considered as an inner cycle, which is composed of ovulation, formation of mature oocytes and spawning. This inner cycle continues throughout the reproductive season. This process occurs within the broad reproductive cycle of the fish [21]. A similar trend occurs in C. menezesi. Based on the results of this study, it could be concluded that this species exhibits sexual dimorphism during the spawning season and females mature earlier than males. Both macroscopic and histological investigations of ovaries and testes revealed four stages of gonadal maturation and confirmed multiple spawning.

5. Conclusions This study confirms that the males of C. menezesi are larger, heavier, with a slight predominance than females, and mature before them. Both macroscopic and histological analyses show that males and females have four stages of gonadal development. This species present low fecundity with partial spawning over an 85

extended period and is well adapted to the environmental characteristics of the semiarid climate of Northeastern Brazil.

Acknowledgments This study was supported by the by the Post-Graduate Federal Agency CAPES/MEC, Brazil, and by the National Council for Scientific and Technological Development of the Ministry of Science and Technology of Brazil (CNPq/ MCT) in the form of Research grants.

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FIGURE LEGENDS

FIGURE 1: (a) Mean monthly distribution according to class intervals of total body length; (b) Mean monthly distribution according to class intervals of body mass; (c) Adjusted curve of empirical points of body mass and total body length of females; (d) Adjusted curve of empirical points of body mass and total body length of males of C. menezesi.

FIGURE 2: Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of C.menezesi.

FIGURE 3: (A) Maturity stages of ovaries; (B) Maturity stages of testicles of C. menezesi: (a) immature; (b) maturing; (c) mature e (d) partially spent (Scale = 1 cm).

FIGURE 4: Histological aspects of oocytes developmental stages of C. menezesi: (a) and (b) immature ovary showing oocytes with chromatin nucleolus (Phase I ) arrows; chromatin perinucleolus oocytes (Phase II) *; (c) maturing ovary with reserve stock perinucleolus oocytes (Phase II), lipid vitelogenic stage oocytes (Phase III), lipid and protein vitelogenic stage oocytes (Phase IV); (d) and (e) mature ovary showing several batches of oocytes at different stages of development (Phase I to V); (f) partially spent stage showing oocytes phase III and atretic follicles (AF).

FIGURE 5: Histological aspects of testicles of C. menezesi showingdifferent stages of development: (a) immature testes with primary spermatogonia (G1); (b) maturing testes with spermatocytes (C); spermatids (Es) and spermatozoa (EZ); (c) mature testes with spermatozoa (Ez) and seminiferous tubules–arrows; (d) partially spent stage with primary spermatogonia and seminiferous tubules–arrows.

FIGURE 6: (a) Relationship between fecundity and body mass; (b) Relationship between fecundity and weight of gonads; (c) frequency of occurrence of oocytes of different class intervals of mature C. menezesi.

FIGURE 7: Monthly frequency of occurrence of gonadal maturity stages of C.menezesi (a) females and (b) males.

FIGURE 8: (a) Relationship between the GSI and K of C. menezesi (a) females and (b) males. 91

(a) Males Females 45 n=25 40 35 n=23 n=42 30 n=20 n=33 25 n=22 n=18 20 15 n=11n=11

Relative frequency (%) Relativefrequency 10 n=5 n=16 n=3 n=2 n=1 5 n=3 0 8┤10 10┤12 12┤14 14┤16 16┤18 18┤20 20┤22 22┤24 Class intervals of body length (cm)

(b)

n=46

n=36 n=35 n=30 n=33

n=12 n=10 n=8 n=16 n=2 n=5 n=1 n=1 92

(c)

(d)

Figure 1 93

n=77

n=79

Figure 2 94

Figure 3 95

Figure 4 96

Figure 5 97

(a)

(b)

(c) Mature oocytes

Immature oocytes Maturing oocytes

Figure 6 98

(a)

(b)

Figure 7 99

(a)

(b)

Figure 8 100

Artigo 4- Aceito para publicação

Reproductive strategy of Leporinus piau (Fowler, 1941) a Neotropical

freshwater fish from the semiarid region of Brazil

By Wallace Silva do Nascimento1, Andréa Soares de Araújo1, Naithirithi T. Chellappa, and Sathyabama Chellappa1*

JOURNAL OF APPLIED ICHTHYOLOGY 101 102

Reproductive strategy of Leporinus piau (Fowler, 1941) a Neotropical

freshwater fish from the semiarid region of Brazil

By Wallace Silva do Nascimento1, Andréa Soares de Araújo1, Naithirithi T. Chellappa, and Sathyabama Chellappa1*

1Postgraduate Program in Psychobiology, Centro de Biociências,

Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova,

Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.072-970, Brazil.

E-mail address: [email protected]; [email protected];

2Departamento de Oceanografia e Limnologia, Centro de Biociências, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio

Grande do Norte, CEP 59.072-970, Brazil.

*Corresponding author: [email protected]

Running Title: Reproductive strategy of Leporinus piau 103

Summary

This is a pioneering study concerning the reproductive strategy of the freshwater fish,

Leporinus piau native to the Brazilian semiarid region. The hypothesis of this work predicts that this species would spawn during the rainy season presenting a seasonal reproductive strategy. This study investigated the structure of total body length and body mass, sex ratio, body size at first sexual maturity, developmental stages of gonads, fecundity, gonadosomatic index (GSI), condition factor (K) and the spawning season of

L. piau. Twelve monthly samplings (mean n=18) were carried out during 2009 and environmental parameters such as rainfall, temperature, pH, electrical conductivity and concentration of dissolved oxygen of water were registered. The sampled population of

L. piau (n = 211) showed a slight predominance of males (55%), with larger and heavier females. The first sexual maturation of males occurred earlier (at 16.5 cm of total length) than the females (at 20.5 cm of total length). This species is a total spawner with an average fecundity of 55,000 mature oocytes. Rainfall (225±7.2 mm) and concentration of dissolved oxygen (8.5±0.2 mgL-1) acted as influential factors during the spawning season. The monthly GSI show that the spawning starts when the rainy season reaches its maximum and ends synchronously (females r=0.91; males r=0.89) with the end of the rainy season. L. piau presents a seasonal reproductive strategy with high reproductive output which provides for its population increase and exploitation of environmental resources.

Introduction

The seasonality of the freshwater ecosystems in Northeastern Brazil is due to recurrence of extended drought, irregular rainfall, high temperatures and an elevated rate of water evaporation. This region receives almost 750 mm of annual rainfall and has an average annual temperature of 26oC throughout most of the region (Silva, 2004). 104

The native freshwater fish Leporinus piau (Fowler, 1941) of the semi arid region, is widely distributed in the hydrographic basins of northeastern Brazil

(Chellappa et al., 2009; Garavello and Britski, 2003; Nascimento et al., 2011; Chellappa et al., 2011) and is important for commercial and sport fishing as well as being a great potential for aquaculture, besides being ecologically important as a foraging fish (Alvim and Peret, 2004).

The two reproductive strategies based on different amounts of environmental resources available are the “r” and “K” strategies. Where r refers to the strategy involving many small and fecund organisms, and K to the opposite condition

(MacArthur; Wilson, 2001). In reality, most habitats offer intermediate conditions so that animals tend either to the r end of the spectrum or the K end. When resources start to deplete, the capacity of the population to increase becomes impaired. Thus under these conditions fitness is the success with which the population procures sufficient of the limited resources to enable survival. Tropical fishes which are under the influence of seasonal rainfall show a pattern as regards their allocation of time and resources to reproduction (Chellappa et al., 2009).

The present study investigated the structure of total length and body mass of both sexes, sex ratio, body size at first sexual maturity, developmental stages of gonads, fecundity, gonadosomatic index (GSI), condition factor (K) and the spawning season of

L. piau. Studies on reproductive biology of fish species are important to provide the necessary information for fisheries and aquaculture development programs in natural and artificial environments.

The hypothesis of this work was based on the fact that L. piau, a fish species from the semiarid region, would spawn during the rainy season presenting seasonal reproductive strategy.The following questions were addressed in order to test this 105 hypothesis: Does spawning of this species coincide with rainfall of the region? Which reproductive strategy is adopted by this species?

Materials and methods

Sampling was carried out on a monthly basis from January to December 2009, in the Marechal Dutra Reservoir, RN, located in Northeastern Brazil (6° 26’ 11’’S and 36°

36’ 17’’W). The reservoir has an accumulation capacity of 40x106 m3 with maximum depth of 25m and mean of 8.5m.

Fish were captured using gill nets, 50m long and 2m high, with different mesh sizes (varying from 6 to 12 cm), with fishing effort of 12 hours. Fish captured were numbered, measured, weighed and samples of fish were used for morphometric measurements and meristic counts to confirm the taxonomical identification of the study species (Britski et al., 1984). Measures of total length (Lt  1cm), total body mass (Wt 

1 g) and gonad weight (Wg  0.1mg) were recorded. Sex ratio was determined. Young individuals were not included as it was not possible to determine their sex by macroscopic observations. The chi-square test (2) was applied at a significance level of

5%. The size frequencies were grouped into five classes for total length (Lt) and six classes for body mass (Wt).

The body size at first gonadal maturity (L50) where 50% of the individuals exhibited maturing gonads was estimated from the relative frequency distribution of adult males and females, using their standard length classes (mean ± SD). The gonadosomatic index (GSI) was calculated given by: GSI = weight of ovary (g) / body mass of fish (g) - weight of gonads (g) × 100 (Wootton et al., 1978). Condition Factor

(K) was calculated using the equation K=Wt/Lb. A single weight-length equation 106

(W=aLb) was fitted to estimate the value of coefficient b, using the data obtained from all individuals collected (Froese, 2006).

The breeding period was determined by the temporal relative frequency distribution of the different stages of ovarian maturation (De Martini and Fountain

1981). Fecundity was estimated using ten mature ovaries, which were removed, weighed and preserved in Gilson solution for 24 hours for complete dissociation of oocytes, washed and preserved in 70% ethyl alcohol. A 10% sample was removed for counting the mature oocytes and the values were extrapolated to 100% (Vazzoler,

1996). The type of spawning was assessed by measuring the oocyte diameter size using a binocular microscope (x 20) and an ocular micrometer (± 1 μm).

Rainfall data of the region were obtained from the Meteorological Department of

EMPARN (Agriculture Research Company of Rio Grande do Norte), Natal, Brazil.

Water temperature (ºC), concentration of dissolved oxygen (mgL-1), pH and electrical conductivity (μScm-1) of the surface waters were recorded monthly in situ at three different points, between 09:00 and 10:00h, using specific probes from the WTW multi

340i multiparameter kit, which was calibrated before each recording.

The principal component analysis (PCA) was used in ordering the five environmental parameters (water temperature, concentration of dissolved oxygen, pH, electrical conductivity and rainfall) in two factorial axes, with an objective to reduce the dimensionality of the data and to describe the relationships between these environmental variables. The PCA was performed from the linear correlation matrix of environmental variables after logarithmic transformation of data. The ordinations were carried out in the software XLSTAT 7.5. Student t test was used to verify the difference between the total length and body mass of males and females. 107

Results

A total of 211 samples of L. piau was captured during January to December

2009. There was a slight predominance of males (55%) over females (45%). Monthly analysis showed variations in sex ratio, with a predominance of males between January and March and in September, while females predominated in May and October. The sex ratio of 1:1 did not differ significantly at 5% level (2 = 0.57) (Fig. 1).

Insert Fig. 1.

The total length of females ranged from 11 to 32.9 cm (20.9±4.8) and that of males from 9.6 to 27.5cm (18.4±4.1). A higher frequency of females was observed in the 15-25 cm class and the largest number of males was found in the 15-20 cm class

(Fig. 2a). Females attained longer lengths than males (t = -3.94; p = 0.0001). Total body mass of females varied from 15 to 601.5g (164.7 ± 127), and that of males from 11.5 to

275g (98.3 ± 70.8). A large number of females were recorded in the 15 to 115g class whereas the males showed greatest frequency in the 15 to 65g class (Fig. 2b). Females attained significantly higher weights than males (t = -4.6; p = 0.000007).

Insert Fig. 2.

Males attain first sexual maturity (L50) earlier as compared to females. The estimated total body length for the first gonadal maturity of males was at 17.5cm (±

0.08) and that of females was 21 cm (± 0.25) (Fig.3).

Insert Fig. 3.

Immature ovaries were reduced in size, transparent, without prominent vascularization, with the presence of translucent oocytes. Immature testicles were with smooth rounded margins, transparent and small. Maturing ovaries showed increase in size, occupying 1/3 to 1/2 of the coelomatic cavity, with oocytes visible to the naked eye, grey in colour with prominent vascularization. Ovaries and testes were with large 108 amounts of lipid deposition. Testicles showed an increase in dimension and vascularization and were whitish in coloration. At mature stage, the ovaries were at their maximum size, occupying nearly the 2/3 of the coelomatic cavity, with larger oocytes, greyish in colour with obvious vascularization. Testicles were at their maximum size, with pink coloration and spermatic fluid flows under light pressure. There was no obvious presence of lipid deposits. Spent ovaries were flaccid and smaller and reddish in coloration while testicles were hemorrhagic and flaccid.

The relative frequency of gonadal development stages indicated that maturing individuals occurred during the entire study period, but were more frequent between

July and December. Mature fish occurred frequently from January to June. The reproductive period extended from January to June, with spawning occurring between

April and June, when spent samples were observed.

The lowest value of gonadosomatic index for females (1.1) occurred in July and the highest (28.03) in January, whereas the lowest value of GSI of males (0.7) was recorded in July and the highest in December (16.9). For males and females the GSI values were high from January to April, with a decline in May to September, increasing again from October to December (Fig.4).

The monthly GSI show that the spawning starts when the rainy season reaches its maximum and ends synchronously with the end of the rainy season and there is a strong correlation of these two processes (females r=0.91 and males r=0.89). Later the gonads enter the resting stage and get prepared for the next spawning season. This is another cycle of biological process which is physiologically different to the process of spawning. Thus gonadal development and maturation of gonads is correlated to the dry season, whereas spawning is correlated to the rainy season which decreases with low 109 rainfall. Spawning occurred between April and June, when spent samples were observed

(Fig.4) and this period coincided with the rainy season.

Insert Fig. 4.

The diameter size of mature oocytes ranged from 7 to 1400 μm, with a mean of

1112 μm (± 250.2). Diameter size distribution showed higher relative frequency of larger oocytes and lower frequency of smaller oocytes. Amplitude of total fecundity varied from 13077 to 140523 vitellogenic oocytes, with a mean of 55,000 (±24396).

The presence of two distinct batches of oocytes and a high fecundity indicates total spawning.

Discussion

Reproductive diversity in fish is enormous with variation in most traits, some of the fundamental traits relative to reproductive success of a species include size at first maturity, sex ratio, fecundity, type of spawning and reproductive season. Sex ratio did not differ from the expected 1:1, but a significant male predominance was found between January and March and in September. Spatial sex segregation may be occurring, with males and females inhabiting different areas, which could influence the sex ratio. On the other hand, a deviation in sex ratio could be related to the size of the individuals resulting in preferential capture. The fact that females predominated in May and October could be due to increased weight of gonads, making them more susceptible to capture (Gurgel, 2004).

In L. piau the males mature earlier than the females. Although length at first gonadal maturity shows variation between species owing to food availability and different growth rates, several tropical species seem to achieve it when they attain between 40 and 50% of asymptotic length. Morphology of gonads of L. piau follows the same pattern described for anostomide fish (Thome et al., 2005). 110

Environmental factors exert an influence on tropical continental aquatic ecosystems, acting on the ecological processes of biological communities. Interaction between environmental parameters, including temperature, rainfall and floods, provide exogenous control over the periodicity of reproductive events (Lowe-Mcconnell, 1987).

The Principal component analysis (PCA) applied to the environmental parameters showed that the two first axes together explained 95.05% of the total variance in environmental variables. The first factorial axis explained 80.87% of data variance, while the second explained 14.18%. Two environmental parameters, such as, concentration of dissolved oxygen and rainfall were the two influential factors during the rainy season. However, pH, water temperature and electrical conductivity were important factors during the dry season , when the gonads undergo the process of development.

GSI demonstrates the functional gonadal status in relation to fish body mass, indicating the spawning period. Mean GSI values show that the reproductive period of males and females occur during the rainy season. Higher GSI values of females indicate that weight of ovary during the maturity process is pronounced (Chellappa et al., 2003).

Spawning of L. piau occurred during the rainy season. Rainfall has been reported for triggering spawning in tropical fish (Chellappa et al., 2009). Rainfall and concentration of dissolved oxygen acted as influential factors during the spawning season. The breeding period of this species coincided with the highest rainfall (225±7.2 mm) and high concentration of dissolved oxygen (8.5±0.2 mgL-1).

The reproductive period of L. piau, is linked with the seasonal changes of the region. The species is considered a seasonal strategist, since it has a short reproductive period, body size intermediate to large with a predominance of adults in the dry season. 111

However, it could alternatively, be considered as an intermediary strategist, in between the r and K strategists.

The environment sets limits on morphological configurations that are efficient in a particular habitat, however, environmental constraints also set limits on life-history traits that enhance fitness of a species in a particular situation. L. piau shows reproductive traits which include early maturity and high reproductive efforts that are advantages in a reservoir environment.

Acknowledgments

This study was supported by the National Council for Scientific and

Technological Development of Brazil (CNPq) and CAPES/MEC Brazil (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior).

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LEGENDS OF FIGURES

Fig. 1. Relative frequency of monthly values of sex ratio of L. piau (* Significant difference at 5% level).

Fig. 2. Distribution arranged into size groupings (A) total length, (B) body mass for males and females of L. piau.

Fig. 3. Relative frequency of total length (A) females and (B) males, indicating the first gonadal maturity (L50) of L. piau.

Fig. 4. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K) for

(A) females and (B) males of L. piau. 115

Fig. 1. Relative frequency of monthly values of sex ratio of L. piau (* Significant difference at 5% level). 116

Fig. 2. Distribution arranged into size groupings (A) total length, (B) body mass for males and females of L. piau. 116

Fig. 2. Distribution arranged into size groupings (A) total length, (B) body mass for males and females of L. piau. 117

Fig. 3. Relative frequency of total length (A) females and (B) males, indicating the first

gonadal maturity (L50) of L. piau. 118

A

B

Fig. 4. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K) for

(a) females and (b) males of L. piau. 119

Artigo 5- Aceito para publicação

Características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) do rio Acauã do bioma Caatinga

Andréa Soares de Araújo1, Louise Thuane Barreto de Lima2, Wallace Silva do Nascimento1, Maria Emília Yamamoto 1, Sathyabama Chellappa1 120

Características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) do rio Acauã do bioma Caatinga

Morphometric, meristic characteristics and reproductive aspects of the freshwater sardine, Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) from the river Acauã of Caatinga biome

RESUMO. Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) é uma espécie de peixe neotropical de pequeno porte que habita os rios. Considerando a escassez de informações sobre essa espécie, o presente trabalho objetivou estudar as características morfométricas-merísticas e seus aspectos reprodutivos. Exemplares de T. angulatus foram capturados no Rio Acauã que está inserido na bacia hidrográfica de Piranhas- Assú no semi-árido Potiguar. Foram realizadas as medições morfométricas e contagens merísticas e determinada a proporção sexual, análise de comprimento e peso, relação peso-comprimento, comprimento da primeira maturação gonadal, índice gonadossomático, fator de condição, estádios de desenvolvimento gonadal, período reprodutivo, fecundidade e tipo de desova. As medições morfométricas e contagens merísticas dos peixes confirmaram a taxonomia da espécie em estudo. A proporção entre os sexos apresentou predominância das fêmeas. O coeficiente angular sugere que a espécie apresenta um crescimento do tipo alométrico negativo. Comprimento da primeira maturação gonadal demonstrou que as fêmeas maturam primeiro do que os machos. O IGS demonstrou uma correlação positiva com a pluviosidade da região e uma correlação negativa com o fator de condição. As fêmeas e os machos apresentaram quatro estádios de desenvolvimento das gônadas. O período reprodutivo de T. angulatus ocorre em março a maio coincidindo com o período de chuva. A fecundidade absoluta média foi de 6.648 (± 205) ovócitos vitelogênicos. T. Angulatus apresentou desova total.

Palavras chave: Characiformes, região semiárida, sardinha de água doce, reprodução.

ABSTRACT. Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) is a small neotropical fish species that inhabits rivers. Considering the lack of scientific information available on this species, this study aimed to investigate the morphometric-meristic characteristics and their reproductive aspects. Samples of T. angulatus were captured from River Acauã which is located in the hydrographic basin of Piranhas-Assú of the semiarid region of Rio Grande do Norte. Morphometric measurements, meristic counts, sex ratio, length-weight analyses, length-weight relationship, size at first maturity, gonadosomatic index, condition factor, gonadal development stages, breeding period, fecundity and type of spawning were all carried out. The morphometric measurements and meristic counts of the fish confirmed its taxonomical status. The sex ratio showed a predominance of females. The angular coefficient suggest that this species has a negative allometric growth. The size at first maturity indicates that the females mature before the males. GSI indicates a positive correlation with rainfall of the region, and a negative correlation with condition factor. The females and males presented four stages of development of the gonads. The breeding period of T. angulatus occurs from March to May coinciding with the rainy period. Mean absolute fecundity was 6648 (± 205) mature oocytes. T. angulatus shows total breeding. Key words: Characiformes, semiarid region, freshwater sardine, reproduction. 121

1. Introdução

A ictiofauna neotropical é uma das mais diversificadas do mundo e estima-se conter até 8.000 espécies (SCHAEFER, 1998). Contudo, o conhecimento da biologia básica de suas espécies ainda é um dos maiores desafios da ictiologia (LOWE- McCONNELL, 1999), sendo as espécies de pequeno porte as menos conhecidas, desde o ponto de vista taxonômico até a quantificação de aspectos da ecologia populacional, reprodutiva o que dificulta a adoção de medidas mais eficientes de manejo e conservação (SANNA-KAISA; JUKKA, 2004; MARTINS-QUEIROZ et al., 2008).

A morfometria em uma de suas definições mais clássicas designa qualquer análise quantitativa da variação morfológica dos organismos, que reflete as adaptações ecológicas das espécies (MORAES, 2003). Atualmente costuma ser definida como o estudo da forma e do tamanho, e como estas variáveis se relacionam entre si. Esse conjunto de técnicas tem evoluído ao longo dos séculos desde o estabelecimento de proporções entre as diversas partes do corpo, ainda hoje utilizadas nas descrições taxonômicas (MORAES, 2003; CAVALCANTI; LOPES, 1991). Os caracteres morfológicos, como a forma do corpo e contagens merísticas, têm sido muito utilizados para identificações de peixes (WILLIG et al., 1986; KEENLYNE et al., 1994; GÜRKAN, 2008; BOUSSOU et al., 2010).

Contudo o estudo dos aspectos reprodutivos nos peixes é importante para um entendimento de seus ciclos biológicos, sobre a influência dos fatores extrínsecos e intrínsecos no desenvolvimento das gônadas. Isto permite entender a dinâmica de uma população em um ecossistema aquático, frente que há uma diversidade de táticas envolvidas que permite uma estratégia dos indivíduos no seu ambiente (YAÑEZ- ARANCIBIA, 1982; WOOTTON, 1999; MARTINS-QUEIROZ et al., 2008; CHELLAPPA et al., 2009; RONDINELI; BRAGA, 2010).

O conhecimento sobre a biologia e ecologia das espécies, especialmente em relação de reprodução, é essencial para promover a sua exploração de forma sustentável, evitando o esgotamento dos estoques, esses estudos são extremamente importantes para apoiar as decisões políticas sobre as atividades relacionadas com a sustentabilidade exploração dos recursos naturais (PUSEY; ARTHINGTON, 2003; BRAGA et al., 2008). Seguindo a perspectiva da história até então restrito a vida dos peixes o conhecimento de algumas características reprodutivas, como dimorfismo sexual, tamanho dos ovos, a fecundidade e época de desova são fundamentais para entender como essas características devem ser adaptadas para maximizar o sucesso reprodutivo em um ambiente particular (MATTHEWS, 1998).

A ordem Characiformes é o grupo de peixes neotropicais com maior diversidade de espécies, formas e comportamentos, com pelo menos 1674 espécies recentes válidas em 270 gêneros (NELSON, 2006; LÉVÊQUE et al., 2008). Tradicionalmente, o número das famílias de Characiformes varia entre 14 (GERY, 1977), 16 (GREENWOOD et al., 1966) ou 18 (NELSON, 2006). Membros recentes da ordem Characiformes ocorrem na África subsahariana, sul da América do Norte, Américas Central e do Sul. Atingem sua maior diversidade na região Neotropical representando aproximadamente 43% das espécies de peixes de água doce na Amazônia e cerca de 30% das espéices de peixes neotropicais (GAYET, 1981; MONOD; GAUDANT, 1998; OTERO; GAYET, 2001). Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) conhecido popularmente como sardinha 122 ou sardinha- papuda pertence a família Characidae, um grupo dominante entre os peixes de água doce da América do Sul (BRITSKI et al., 1999).

No entanto pouco se sabe sobre os aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus uma espécie de peixe neotropical de pequeno porte que habita em rios que foram barrados (SILVA FILHO et al., 2011). Considerando a escassez de informações sobre essa espécie, o presente trabalho teve como objetivo estudar as características morfométricas-merísticas e aspectos reprodutivos.

2. Material e Métodos

Coleta das amostras

Durante o período de março a dezembro de 2009, compreendendo um ciclo anual de período de chuva e de estiagem, foram capturados exemplares de sardinha de água doce, T.angulatus no Rio Acauã (06° 25’ 572” de Latitude S e 036° 36’ 139” Longitude W). Tributário do Rio Seridó afluente do Rio Piranhas-Assu, este rio está inserido na bacia hidrográfica de Piranhas-Assú no semi-árido Potiguar (Figura 1).

Figura 1. Área de estudo: rio Acauã da bacia hidrográfica Piranhas-Assu, RN

Medidas morfométricas e contagens merísticas Foram medidas as características morfométricas e merísticas de cada indivíduo (QUILANG et al., 2007). Utilizando os peixes amostrados foram obtidos dados referentes ao comprimento total em centímetros (cm) e peso total em gramas (g) para machos e fêmeas separadamente. As medições foram feitas com precisão de 0,1 cm. Equações lineares de regressão do tipo Y = a + bX foram utilizadas para correlacionar as medidas de Comprimento da cabeça (CCa); Comprimento do focinho (CFo); Altura (H); Diâmetro do olho (DO); Espaço Inter-orbital (EIO); Comprimento prédorsal (CPD);Comprimento préanal (CPA);Comprimento prépeitoral( CPP);Comprimento préventral (CPV);Comprimento da nadadeira peitoral (CNP);Comprimento da nadadeira dorsal (CND);Comprimento da nadadeira anal( CNA);Comprimento da nadadeira ventral (CNV);Base da dorsal (BD);Base da anal 123

(BA);Base da peitoral (BP);Base da ventral (BV)com as medidas de Comprimento padrão (CP).

As medidas morfométricas e as contagens merísticas foram realizadas para verificar a taxonomia da espécie. O status taxonômico da espécie foi confirmado pelo Prof. Dr. Ricardo Souza Rosa do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba, Brasil.

Proporção sexual A proporção sexual foi estabelecida pelo quociente entre o número de machos e de fêmeas no período total do estudo, não considerando os indivíduos com sexo indeterminado. O teste do qui-quadrado (2) foi aplicado com o propósito de testar as possíveis diferenças entre as proporções estabelecidas. O nível de significância de 5% foi adotado em todos os testes (VAZZOLER, 1996).

Análise de comprimento e peso A análise em comprimento e peso baseou-se na distribuição das freqüências relativas mensais de comprimento total e peso total, considerando-se os sexos separados.

Relação peso-comprimento A relação peso-comprimento foi estimada para sexos agrupados pela expressão: Wt = a.Ltb (LE CREN, 1951) onde Wt corresponde ao peso, Lt ao comprimento, a ao fator relacionado com o grau de engorda dos indivíduos e b (= Ө), ao coeficiente de alometria, relacionado com a forma do crescimento dos indivíduos. Os dados pontuais das variáveis biométricas foram lançados em gráficos de dispersão considerando-se o Ct (comprimento total) como variável independente e o Pt (peso total) como variável dependente, considerando-se assim, quando (b) = 3,0 a espécie pode ter um crescimento isométrico, isto é, o peso aumenta proporcionalmente com o comprimento. No entanto, quando b é menor que 3,0 o crescimento é alométrico negativo, ou seja, incremento é devido ao peso e quando b é maior que 3,0 o crescimento é alométrico positivo, com o incremento em comprimento mais acentuado que o peso (GURKAN;TASKAVAK, 2007). Primeira maturação sexual (L50) O comprimento da primeira maturação gonadal (L50) foi verificado separadamente para cada sexo utilizando os indivíduos com gônadas em maturação, maduras e esvaziadas e agrupadas em intervalos de 5cm para as fêmeas e de 1 cm para os machos (SANTOS, 1978; BRAGA, 2006).

Índice Gonadossomático (IGS) O Índice gonadossomático (IGS) foi determinado através da relação percentual entre o peso das gônadas e o peso do corpo do peixe menos o peso das gônadas do peixe; dado pela relação: IGS = Wg / Wc x 100, onde: Wg é peso das gônadas (em g) e Wc é peso do corpo menos o peso das gônadas (em g) (WOOTTON et al.,1978).

Fator de Condição (K) Fator de condição (K) foi baseado em Le Cren (1951) onde K = 100 (Wt / Ltb); Wt = peso total do corpo, Lt = comprimento total e b = coeficiente de regressão entre Wt/Lt. 124

Estádios de desenvolvimento gonadal Os estádios de desenvolvimento das gônadas de ambos os sexos foram verificados. Para as fêmeas foram considerados: o grau de turgidez, coloração, vascularização, peso e comprimento das gônadas em relação ao espaço ocupado na cavidade celomática. Para os machos foram considerados: coloração, tamanho do testículo e a existência do sêmen (VAZZOLER, 1996; MACKIE; LEWIS, 2001).

Período reprodutivo Para avaliar o período reprodutivo da espécie foram utilizados dois métodos. O método qualitativo, baseado nas mudanças macroscópicas mensais de porcentagens dos estádios de desenvolvimento gonadal e o método quantitativo, baseado em variações mensais dos parâmetros relacionados à maturidade sexual, tais como, índice gonadossomático (IGS) e fator de condição (K).

Fecundidade Para a análise da fecundidade foram utilizados 08 ovários das fêmeas maduras, que foram pesados em balança analítica com aproximação de décimos de grama e colocados em solução dissociadora de Gilson para estimativa da fecundidade (VAZZOLER, 1996; GOMIERO et al., 2008). Foram estabelecidas as relações entre a fecundidade e os dados do comprimento total (Lt) e o peso dos ovários (Wg), com o intuito de verificar qual dessas variáveis melhor se correlaciona com a fecundidade.

Tipo de desova Os ovócitos foram medidos com o auxílio de lupa com ocular micrométrica (Wild M7, objetiva 31x e ocular 10x), e de acordo com a distribuição de freqüência de ocorrência do diâmetro dos ovócitos estes foram agrupados em classes de amplitudes distintas. O tipo de desova foi determinado pela a freqüência de ovócitos maduros durante o período de reprodução (VAZZOLER, 1996; SÁ-OLIVEIRA; CHELLAPPA, 2002).

Análise estatística As distribuições de dados brutos foram verificados quanto à normalidade e transformados quando necessários. As relações peso e comprimento foram determinados utilizando dados logaritmicamente transformados. Testes de correlação de Pearson foram realizados para determinar: se os caracteres morfométricos mostraram uma relação linear significativa com o comprimento padrão; a correlação entre o peso- comprimento; e as relações entre a entre fecundidade e comprimento, fecundidade e peso das gônadas. O teste do qui-quadrado (2) foi aplicado para verificar possíveis diferenças entre as proporções estabelecidas. Um nível de significância de 0,05 foi adotado para todos os testes. 125

1. Resultados

Características morfométricas e merísticas

As variáveis morfométricas de T. angulatus estão descritas na Tabela 1.

Tabela 1. Média e Desvio Padrão de variáveis morfométricas de T. angulatus.

Medidas morfométricas Média e Desvio Padrão Comprimento total (CT) 14,49± 0,83 Comprimento padrão (CP) 8,4± 0,79 Comprimento da cabeça (CCa) 2,7±0,1 Comprimento do focinho (CFo) 1,7± 0,002 Altura máxima do corpo (H) 3,5± 0,15 Diâmetro do olho (DO) 2,3± 0 Espaço Inter-orbital (EIO) 2,8±0 Comprimento predorsal (CPD) 6,2±0,18 Comprimento préanal (CPA) 7,5± 0,2 Comprimento prépeitoral (CPP) 2,4±0,1 Comprimento préventral (CPV) 5,5±0,02 Comprimento da nadadeira peitoral (CNP) 3,3± 0,02 Comprimento da nadadeira dorsal (CND) 2± 0,14 Comprimento da nadadeira anal (CNA) 3,6± 0,03 Comprimento da nadadeira ventral (CNV) 0,77±0,26 Base da dorsal (BD) 1,0± 0,02 Base da anal (BA ) 2,7± 0,01 Base da peitoral (BP) 0,4±0,041 Base da ventral (BV) 2,62±0,02

Cada um dos caracteres morfométricos mostraram uma relação linear significativa com o comprimento padrão (R> 0,80, p <0,05), mostrando uma boa correlação, de modo que os coeficientes estiveram muito próximos de 1 (Tabela 2).

Tabela 2. Regressão linear entre os valores do comprimento padrão (CP) e as demais medidas morfométricas.

Correlação (Y/X) Equação de regressão R da Regressão linear CP/CCa y = 0.1223x + 1.7301 0.8679 CP/ CFo y = 0.1039x - 0.139 0.9358 CP/H y = 0.5384x - 1.1922 0.9143 CP/ DO y = 0.0704x + 0.2411 0.9396 CP/EIO y = 0.0704x + 0.2411 0.9396 CP/CPD y = 0.654x + 0.7639 0.8113 CP/CPA y = 0.6219x + 2.0529 0.8453 CP/CPP y = 0.4933x - 2.2796 0.8888 CP/CPV y = 0.8485x - 3.7396 0.9686 CP/CNP y = 0.7119x - 3.6666 0.9373 CP/CND y = 0. 1559x + 0.5332 0.8323 CP/CNA y = 0. 6513x - 3.0954 0.9777 126

CP/CNV y = 0. 6513x - 3.0954 0.9778 CP/BD y = 0.1303x - 0.2191 0.9253 CP/BA y = 0.8485x - 3.7396 0.9692 CP/BP y = 0.0771x - 0.4143 0.9545 CP/BV y = 0.0349x - 0.0723 0.8266

Contagens merísticas de T. angulatus revelaram as seguintes fórmulas: Formula da nadadeira dorsal (FND) = ii, 9 ; Formula da nadadeira anal (FNA) = iii, 27 ; Formula da nadadeira peitoral (FNP) = i, 12 e Formula da nadadeira ventral (FNV) = i,6. Proporção sexual

A proporção sexual dos 171 exemplares de T. angulatus foi de 1M:2F. Nos meses de julho e dezembro houve um predomínio de machos enquanto as fêmeas predominaram nos outros os meses (Figura 2). Em quase todos os meses a diferença na proporção sexual foi significante (p< 0,05).

Figura 2 . Frequência Relativa de T. angulatus de março a dezembro de 2009.

Análise de comprimento e peso

As fêmeas de T. angulatus apresentaram o comprimento variando de 14,52cm ± 0.604 para 15,9cm ± 0,526 com média de 14,10cm ± 3,731 (Figura 3a). Os machos apresentaram comprimento variando de 12,33 cm ± 1,089 para 15,85 ± 0,901 cm com média de 13,60cm ± 0,409 (Figura 3a). A distribuição mensal do peso total (Wt) das fêmeas variou de 27,17g ± 4,01 para 39,66g ± 2,61 obtendo uma média de 30,26g ± 10,29 (Figura 3b) para os machos variou de 28,25g ± 5,75 para 40,62g ± 6,24 com uma média de 32,94g ± 10,93 (Figura 3b). 127

Figura 3. Variação mensal da média do: (a) comprimento total (Lt) das fêmeas e machos de T. angulatus; (b) do peso total (Lt) das fêmeas e machos de T. angulatus de março a dezembro de 2009.

Relação Peso total/ Comprimento total

T. angulatus (n= 74) apresentou um coeficiente angular (ө =1,79) indicando que a espécie apresenta um crescimento alométrico negativo (Figura 4). 128

Figura 4. Curva ajustada aos pontos empíricos do peso total e comprimento total para sexos agrupados de T.angulatus de março a dezembro de 2009.

Tamanho da primeira maturação gonadal

Para T. angulatus foi observado que o valor estimado para a primeira maturação das fêmeas foi de 16,3 cm enquanto que para os machos foi de 15,5 cm (Figura 5a e b). 129

Figura 5. Frequência relativa indicando a primeira maturação gonadal de T. angulatus: (a) fêmeas; (b) machos durante março a dezembro de 2009.

Índice gonadossomático (IGS) e Fator de condição (k)

A variação mensal média do IGS das fêmeas de T. angulatus apresentou valores mais altos no mês de março e os machos no mês de setembro, observando um fator de condição inverso desse mesmo período para ambos os sexos (Figura 6a e b). Comparando os dados do IGS de fêmeas e de machos com a pluviosidade, pode-se observar que o IGS de T. angulatus das fêmeas seu maior valor foi no mês de março acompanhando o início de período chuvoso (Figura 6a e b). 130

Figura 6. Variação média mensal do IGS, K (a) fêmeas e (b) machos de T. angulatus relacionados com a pluviosidade durante março a dezembro de 2009.

Estádios de desenvolvimento gonadal

A freqüência de ocorrência dos estádios de maturação gonadal para fêmeas de T. angulatus no período estudado mostra que o estádio imaturo ocorreu nos meses de março, junho, agosto e setembro, o estádio em maturação ocorreu nos meses de abril, maio, junho, agosto, setembro e outubro, o estádio maduro e parcialmente esvaziado ocorreu apenas no meses de março, abril e maio (Figura 7a). Para os machos da mesma espécie se observa a ocorrência do estádio imaturo nos meses junho, julho, agosto e setembro, o estádio em maturação ocorreu nos meses de março, abril, maio, junho, agosto, setembro, outubro e dezembro, o estádio maduro e parcialmente esvaziado ocorreu nos meses de março, abril e maio (Figura 7b). 131

Figura 7. (a) Freqüência de ocorrência mensal dos estádios de maturação gonadal de T. angulatus: (a) fêmeas; (b) machos durante março a dezembro de 2009.

Período reprodutivo

Os dados da análise do IGS e dos estádios de maturação gonadal, sugerem que o período de desova de T. angulatus ocorre em março a maio acompanhando o período de chuva da região.

Fecundidade

A fecundidade absoluta dos 08 ovários de T. angulatus variou de 3.072 a 11.000 ovócitos, sendo a fecundidade absoluta média de 6.648 (± 205). As relações entre a fecundidade absoluta e o comprimento total ajustaram-se a uma equação do tipo exponencial e a relação entre a fecundidade absoluta e o peso das gônadas ajustou-se a uma equação linear e ambas tiveram uma relação positiva (Figura 8a e b). 132

P.rhomboides (c)

Figura 8. (a) Relação entre a fecundidade e o comprimento total do corpo de T. angulatus; (b) Relação entre a fecundidade e o peso das gônadas de T. angulatus durante março a dezembro de 2009.

Tipo de desova A distribuição de freqüência de ocorrência do diâmetro dos ovócitos de T. angulatus variou de 75m a 475 m, com intervalos de 50m. Foi observado um tipo de desova total, uma vez que apresentou células ovocitárias de dois lotes existentes nos ovários. Os ovócitos foram eliminados de uma só vez durante o período de desova.

4. Discussão Os aspectos morfométricos e merísticos de T. angulatus confirmam a posição taxonômica de acordo com os resultados obtidos em trabalhos anteriores (BRITSKI et al., 1984; VARI,1991; REIS et al., 2003; NELSON, 2006; NAKATANI et al., 2001; MALABARBA, 2004). 133

No presente estudo houve um predomínio de fêmeas para T. angulatus fato este também observado para T. trifurcatus no médio rio Araguaia (MARTINS-QUEIROZ, et al., 2008). Quando a proporção esperada não ocorre esse desvio pode ser atribuído a diversas causas, tais como influência da temperatura na determinação do sexo, mortalidade seletiva por sexo como predação diferencial, comportamento sexual diferenciado, taxa de crescimento ou expectativa de vida, por pressão ambiental bem como por aspectos comportamentais, devido a uma segregação parcial de indivíduos de ambos os sexos (CONOVER;KYNARD, 1981; VEREGUE; ORSI, 2003;VINCENTINI; ARAÚJO, 2003).

Os exemplares de T. angulatus (11 a 17,4 cm) foram relativamente menores do que os exemplares capturados em Porto Velho, Rondônia (7 a 38 cm) (DORIA; QUEIROZ ,2008); no Lago Camaleão, Manaus (3 a 25,5 cm) (YAMAMOTO et al., 2004) e em lagos da Amazônia Central (7 a 25,5 cm) (PRESTES et al., 2010). Essa diferença em relação aos comprimentos do presente trabalho pode estar relacionada com a petrecho de pesca utilizado e recursos alimentares disponíveis na cada área de estudo.

A relação peso e comprimento para T. angulatus apresentou um crescimento alométrico negativo (b<3). Esse resultado indica que há um incremento maior em comprimento do que em peso, que é esperado para espécies com formato do corpo alongado e deprimido lateralmente (PRESTES et al., 2010). Para T. angulatus resultados semelhantes foram registrados (PRESTES et al., 2010; NASCIMENTO et al., 2012) .

Para T. angulatus foi observado que as fêmeas maturam primeiro que os machos. Este motivo pode esta relacionada ao fato do L50 e L100 serem valores adaptáveis às condições ambientais, disponibilidade de recursos e abundância de espécies (VAZZOLER, 1996; GOMIERO et al., 2008). Os valores médios mais elevados do IGS de T. angulatus ocorreu no mês de março a maio durante o início do período chuvoso. Para T. trifurcatus encontrado no médio Rio Araguaia o pico da atividade de reprodução da espécie em questão coincide com a época de chuva com alto nível da água, ou seja, de novembro a janeiro fato este também observado para outros Characiformes como P. amazonica (MARTINS- QUEIROZ, 2008).

Apesar de T. angulatus pertencer à mesma ordem T. trifurcatus, podemos observar que existe diferença quanto o pico de atividade reprodutiva entre as duas espécies. Existe diferença quanto a localização geográfica das áreas estudadas, um de mordeste e outra é da região norte. O aumento do IGS foi observado no início das chuvas, portanto em épocas diferentes entre o norte e nordeste. As chuvas regionais e o conseqüente aumento do nível da água, estão relacionados a época de maturação de muitas espécies tropicais (ANDRADE; BRAGA, 2005; CHELLAPPA et al., 2009). Esses resultados reforçam que as espécies de Characiformes podem mostrar diferentes táticas em relação a época reprodutiva em relação ao ambiental natural.

O fator de condição apresentou valores inversamente proporcionais ao IGS. Estes resultados também sugerem que a redução nos valores de K reflete os custos energéticos do processo reprodutivo de machos e fêmeas (HUNTINGFORD et al., 2001; GOMIERO et al., 2010). 134

No presente estudo T. angulatus foi observado que a fase de desenvolvimento das gônadas maduras e os valores mais elevados do IGS ocorre em um curto período do ano de março a maio, acompanhando o período de chuva, caracterizando assim a provável época de reprodução da espécie. Para Triportheus angulatus angulatus (Spix), no açude Pereira Miranda, Ceará, relata que a desova ocorre em sua maioria no período de chuva de março a abril (DOURADO, 1971). A desova T. signatus no reservatório de Salto Grande, Bacia do rio Piracicaba, SP ocorre mais no período quente e chuvoso, a partir de outubro até abril (HOFLING et al., 2000). As espécies do gênero Triportheus empreendem grandes migrações para fins reprodutivos e esse evento geralmente ocorre entre setembro e outubro (Doria & Queiroz, 2008). Os represamentos promovem grandes alterações nas interações bióticas dentro do ecossistema, particularmente entre as de natureza trófica e reprodutiva dos peixes, devido à interrupção das rotas migratórias impostas pelo barramento (AGOSTINHO et al., 2007). Dessa forma, devido aos sucessivos barramentos de rios, as espécies tendem a se adequar às novas situações ecológicas, para poder realizar satisfatoriamente o ciclo reprodutivo (SUZUKI & AGOSTINHO, 1997) este fato possivelmente pode está acontecendo com T. angulatus pois a espécie se encontra em um rio que foi barrado.

A fecundidade de T. angulatus quando relacionada com o comprimento total e o peso das gônadas observou-se uma relação positiva, demonstrando assim que fêmeas maiores produzem maior números de ovócitos. A fecundidade de T.angulatus (6.648 ovócitos) quando comparada com a de T. trifurcatus (7.920 ovócitos) apresentou valores próximos , mas quando comparada com outros Characiformes como: Astyanax bimaculatus, 31.720 (SATO et al., 2006); Oligosarcus robustus, 40.219 (NUNES et al., 2004) é considerada baixa. A fecundidade é uma característica específica e está adaptada às condições do ciclo de vida da espécie, variando com o crescimento, densidade populacional, disponibilidade de alimento e taxa de mortalidade (BAGENAL; BRAUM, 1978; FAWOLE; ARAWOMO, 2000; SATO et al., 2003), no entanto essas característica podem explicar essa diferença na taxa de fecundidade entre as espécies.

T. angulatus apresentou desova total, assim sendo o presente resultado difere do descrito para T. guentheri, que apresenta desova parcelada (GODINHO,1994). As informações científicas são escassas sobre a espécie T. angulatus em região Neotropical, especificamente em reservatórios do nordeste do Brasil (SILVA FILHO et al., 2011). Até o presente momento na literatura especializada não há informações sobre seus aspectos reprodutivos, visto que essa espécie se encontra em rios barrados para construção de barragens. Sendo assim, este é o primeiro trabalho nessa região sobre os aspectos reprodutivos de T. angulatus. Estudos que revelem os efeitos da construção de reservatório para a comunidade de peixes têm um importante papel para programas de manejo e conservação, como também servem de guias para ambientes que estarão sujeitos a esse tipo de impacto (MENDONÇA et al., 2004).

5. Conclusão

Triportheus angulatus apresenta proporção sexual com predominância de fêmeas, crescimento com incremento no comprimento, a primeira maturação gonadal ocorre primeiro nas fêmeas, o IGS se relaciona inversamente com K, com desova total ocorrendo no período de chuvas da região. 135

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Artigo 6- em preparação para ser submetido

Estratégia Reprodutiva da branquinha Psectrogaster rhomboides (Characiformes: Curimatidae) do rio Acauã do bioma Caatinga

1 2 1 Andréa Soares de Araújo , Ozenir Pedro de Souza , Wallace Silva do Nascimento , Maria Emília Yamamoto 1 , Sathyabama Chellappa1 141

Estratégia Reprodutiva da branquinha Psectrogaster rhomboides (Characiformes:

Curimatidae) do rio Acauã do bioma Caatinga

Reproductive strategy of branquinha Psectrogaster rhomboides (Characiformes:

Curimatidae) of river Acauã of the Caatinga biome

1 2 1 By, Andréa Soares de Araújo , Ozenir Pedro de Souza , Wallace Silva do Nascimento

Maria Emília Yamamoto 1 and Sathyabama Chellappa1*

1Postgraduate Program in Psychobiology, Centro de Biociências,

Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova,

Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.072-970, Brazil.

E-mail address: [email protected]; [email protected];

2Departamento de Oceanografia e Limnologia, Centro de Biociências, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio

Grande do Norte, CEP 59.072-970, Brazil.

*Corresponding author: [email protected]

Running Title: Reproductive strategy of Psectrogaster rhomboides

Resumo: O presente trabalho traz as primeiras informações sobre qual o tipo de estratégia reprodutiva da branquinha Psectrogaster rhomboides, um caracídeo nativo da região semiárida brasileira com pouco conhecimento científico sobre a sua biologia.

Nesse trabalho foram avaliados o comprimento total do corpo e a massa corporal, a razão sexual, o tamanho do corpo da primeira maturação sexual, os estágios de desenvolvimento das gônadas, a fecundidade, o índice gonadossomático (IGS), o fator de condição (K) e a época de desova de P.rhomboides. Coletas mensais foram 142 realizadas de março de 2009 a fevereiro de 2010 (com média de n = 20) no rio Acauã tributário do rio Seridó da bacia hidrográfica Piranhas-Assu. Foram capturados 444 exemplares e a proporção sexual de P. rhomboides foi de 1:1. As fêmeas apresentaram a primeira maturação gonadal em um tamanho ligeiramente menor (15 cm) que os machos (15,3 cm). O período de desova de P. rhomboides ocorre de março a maio coincidindo com o período de chuva e maiores valores de IGS. Esta espécie apresenta desova total, com uma fecundidade média de 6.188 (±367) ovócitos maduros. A hipótese deste trabalho previu que esta espécie apresenta uma estratégia reprodutiva sazonal, que foi confirmada visto que, seu período reprodutivo coincide com o início do período chuvoso, com ovócitos pequenos e nenhum cuidado parental.

Palavras-chave: reprodução, peixe nativo, Characiformes, Psectrogaster rhomboides

Sumary. This work presents original information about the reproductive strategy of

Psectrogaster rhomboides, a native characid fish from the Brazilian semiarid region, with little scientific information available regar ding its their biology. This study evaluated the the total body length and body mass, sex ratio, body size at first sexual maturity, developmental stages of gonads, fecundity, gonadosomatic index (GSI), condition factor (K) and the breeding season of P.rhomboides. Monthly samples were collected (mean n = 20) in Rio Acauã tributary of the River Seridó Piranhas-Assu. A total of 444 specimens were captured and the sex ratio of P. rhomboides was 1: 1.

Females matured at smaller size (15 cm) than males (15.3 cm). The spawning period of this species occurred from March to May, coinciding with the rainy season and higher values of GSI. This species presents total spawning, with a mean fecundity of 6188 (±

367) mature oocytes. The hypothesis predicted that this species presents a seasonal 143 reproductive strategy, which was justified since their reproductive period coincides with the beginning of the rainy season, having small oocytes and no parental care.

Key words: reproduction, native fish, Characiformes, Psectrogaster rhomboides

Introdução

Pouco mais de mil espécies de Characiformes ocorrem na América do Sul e toda a informação existente sobre reprodução está baseada em apenas 10% deste total, consequentemente as características reprodutivas dos 90% restantes são desconhecidas.

Esse é um dado particularmente impressionante, considerando sua importância comercial (Vazzoler and Menezes, 1992). Economicamente os Characiformes possuem grande importância, seja na alimentação ou na aquariofilia, no entanto, muitos trabalhos científicos ainda devem ser feitos para que se compreendam melhor os principais adrões reprodutivos dos Characiformes (Ferreira et al., 1998). Tais informações são de vital importância para o estabelecimento de medidas de conservação e gerenciamento dos recursos naturais.

A família Curimatidae apresenta uma distribuição geográfica restrita à América do Sul e sudeste da América Central, com representantes em diferentes ambientes aquáticos (Nelson, 1994;Vari, 2003). São peixes que se caracterizam por serem de pequeno porte, não possuírem dentes e por viverem agrupados próximo ao fundo nos ambientes aquáticos dulcícolas (Fink and Fink, 1978). Por apresentarem hábito alimentar detritívoro, eles tem uma importância ecológica nas comunidades de peixes neotropicais (Giora and Fialho, 2003). Psectrogaster rhomboides (Eigenmann &

Eigenmann 1889) conhecida popularmente como branquinha é uma espécie pertencente

à família Curimatidae que compreende cerca de uma centena de espécies e se encontra na América do Sul, ocorre nas bacias dos rios Parnaíba e Jaguaribe (Vari, 1989). 144

A reprodução representa um dos aspectos mais importantes da biologia de uma espécie, visto que seu sucesso depende a manutenção de populações viáveis (Suzuki and

Agostinho, 1997). O sucesso reprodutivo de uma espécie depende de onde e quando ela se reproduz e dos recursos alocados para sua reprodução (Wootton, 1990), sendo determinado, em última instância, pela capacidade de seus integrantes reproduzirem-se em ambientes variáveis, mantendo populações viáveis (Vazzoler, 1996; Chellappa et al.,

2009).

Entre os aspectos da biologia de peixes, a reprodução, por ser fundamental para a manutenção das espécies, deve ajustar-se às características do meio em que as populações vivem. Esse ajuste é feito por meio de táticas reprodutivas, envolvendo um número elevado de adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais, com o objetivo de tornar a reprodução mais eficiente (Breder and Rosen, 1966; Vazzoler,

1996; Braga et al., 2006).

O sucesso alcançado pelos peixes em ambientes distintos deve-se a enorme gama de estratégias reprodutivas desenvolvidas pelo grupo, que englobam táticas extremas e, embora estas possam variar em função do ambiente, algumas são conservativas (Wootton, 1984). Entre as teorias evolutivas sobre histórias de vida, destacam-se a teoria das estratégias r-K (Macarthur and Wilson, 1967; Pianka, 2000).

Esta teoria, conceituada como um contínuo entre dois pontos extremos onde as espécies se disporiam de acordo com alguns parâmetros reprodutivos e comportamentais vem sendo atualmente aprimorada, discutindo-se três pontos de um contínuo triangular

(Winimiller and Rose, 1992). Foram propostos três padrões reprodutivos para os peixes de água doce sul-americanos: estratégia de equilíbrio, estratégia oportunista e estratégia sazonal (Winemiller, 1989). As espécies com características de K estrategistas são mais 145 sujeitas a depleção que as r estrategistas, especialmente se a espécie-alvo for r estrategista (Vianna and Verani, 2002).

O conhecimento das táticas reprodutivas é fundamental para a compreensão das estratégias do ciclo da vida bem como para nortear medidas de administração, manejo e preservação frente a impactos, como exaustão dos estoques naturais (Vazzoler and

Menezes, 1992). Tais informações são ainda mais preponderantes quando se busca a inserção de espécies nativas no contexto da produção comercial visando a um melhor manejo e a uma melhor conservação desses animais (Crepaldi et al., 2006 ). Tendo em vista a importância de informações sobre a biologia básica das espécies, este trabalho pretende analisar a estratégia reprodutiva da branquinha, Psectrogaster rhomboides.

Material e Métodos

Área de estudo

A área de estudo foi o rio Acauã (06° 25’ 572” de Latitude S e 036° 36’ 139” longitude W) tributário do rio Seridó afluente do rio Piranhas-Assu. Este rio está inserido na bacia hidrográfica de Piranhas-Assú no semiárido Potiguar.

Coleta das amostras

Durante o período de março de 2009 a fevereiro de 2010, compreendendo um ciclo anual de período de chuva e de estiagem, foram capturados com tarrafas de 4cm de diâmetro exemplares de branquinha, P.rhomboides .Os exemplares foram acondicionados em caixas isotérmicas e transportados ao Laboratório de Ictiologia para a obtenção dos dados biométricos de comprimento total (Lt) e comprimento padrão (Ls) em centímetros e peso total (Wt) e das gônadas (Wg) em gramas. A identificação do sexo foi realizada por visualização das características morfológicas das gônadas, por meio de uma incisão ventromediana no abdômen. 146

Análise dos dados

Foram medidas as características morfométricas e merísticas de cada indivíduo

(Quilang et al., 2007). As medições foram feitas com precisão 0,1 cm.

Equações lineares de regressão do tipo Y = a + bX foram utilizadas para correlacionar as medidas de Comprimento da cabeça (CCa); Comprimento do focinho

(CFo); Altura (H); Diâmetro do olho (DO); Espaço Inter-orbital (EIO); Comprimento prédorsal (CPD); Comprimento préanal (CPA); Comprimento prépeitoral( CPP);

Comprimento préventral (CPV); Comprimento da nadadeira peitoral (CNP);

Comprimento da nadadeira dorsal (CND); Comprimento da nadadeira anal (CNA);

Comprimento da nadadeira ventral (CNV); Base da dorsal (BD); Base da anal (BA);

Base da peitoral (BP); Base da ventral (BV)com as medidas de Comprimento padrão

(CP). As medidas morfométricas e as contagens merísticas foram realizadas para verificar a taxonomia da espécie. O status taxonômico da espécie foi confirmado pelo

Prof. Dr. Ricardo Souza Rosa do Departamento de Sistemática e Ecologia da

Universidade Federal da Paraíba, Brasil.

A proporção entre os sexos foi verificada através do quociente entre o número de machos e de fêmeas no período total do estudo, não considerando os indivíduos com sexo indeterminado. O teste do qui-quadrado (2) foi aplicado com o propósito de testar as possíveis diferenças entre as proporções estabelecidas. O nível de significância de

5% foi adotado em todos os testes (Vazzoler, 1996).

Para a análise de comprimento e peso foi foram plotados a distribuição das frequências relativas mensais de comprimento total e peso total, considerando-se os sexos separados.

O comprimento corporal da primeira maturação gonadal (L50) foi calculado separadamente para cada sexo utilizando os indivíduos com gônadas em maturação, 147 maduras e esvaziadas e agrupadas em intervalos de 20 cm (Santos, 1978; Braga, 2006).

O Índice gonadossomático (IGS) foi determinado pela relação: IGS = Wg / Wc x

100, onde: Wg é peso das gônadas (em g) e Wc é peso do corpo menos o peso das gônadas (em g) (Wootton et al., 1978). O Fator de condição (K) foi baseado em Le Cren

(1951) onde K = 100 (Wt / Ltb); Wt = peso total do corpo, Lt = comprimento total e b = coeficiente de regressão entre Wt/Lt.

Para determinar o período reprodutivo da espécie foi realizada a análise nas mudanças macroscópicas mensais de porcentagens dos estádios de desenvolvimento gonadal e também verificado as variações mensais dos parâmetros relacionados à maturidade sexual, tais como, índice gonadossomático (IGS) e fator de condição (K)

(Vazzoler, 1996; Chellappa et al., 2003)

Para a estimativa da fecundidade foram utilizados 08 ovários das fêmeas maduras, que foram pesados em balança analítica com aproximação de décimos de grama e colocados em solução dissociadora de Gilson (Vazzoler, 1996; Gomiero et al.,

2008). O tipo de desova foi determinado pela a frequência de ovócitos maduros durante o período de reprodução. Os ovócitos foram medidos com o auxílio de lupa com ocular micrométrica (Wild M7, objetiva 31x e ocular 10x), e de acordo com a distribuição de frequência de ocorrência do diâmetro dos ovócitos estes foram agrupados em classes de amplitudes distintas. (Vazzoler, 1996; Sá-Oliveira and Chellappa, 2002).

Os Dados de precipitação pluviométrica da região foram obtidos a partir do

Departamento de Meteorologia da EMPARN (Empresa de Pesquisa Agropecuária do

Rio Grande do Norte), Natal, Brasil.

As distribuições de dados brutos foram verificados quanto à normalidade e transformados quando necessários. As relações peso e comprimento foram determinados utilizando-se dados logaritmicamente transformados. Testes de correlação 148 de Pearson foram realizados para determinar: se os caracteres morfométricos mostraram uma relação linear significativa com o comprimento padrão; a correlação entre o peso- comprimento; O teste do qui-quadrado (2) foi aplicado para verificar possíveis diferenças entre as proporções estabelecidas. Teste t de Student foi utilizado para verificar a diferença entre o comprimento total e de massa corporal de machos e fêmeas.

Um Nível de significância de 0,05 foi adotado para todos os testes estatísticos.

Resultados

As medidas morfométricas apresentadas por P. rhomboides estão descritas na

Tabela 1 e na Tabela 2 estão apresentados a regressão linear entre os valores do comprimento padrão (CP) e as demais medidas morfométricas. Observou-se que os caracteres morfométricos apresentaram uma relação linear significativa com o comprimento padrão (p< 0,05), e que os coeficientes estiveram muito próximos de 1. Os caracteres merísticos P. rhomboides revelaram as seguintes fórmulas: FND = ii, 10;

FNA; iii, 8; FNP = 0,13 e FNV = i,8.

Inserir Tabela 1.

Inserir Tabela 2.

Para os 444 exemplares capturados a proporção sexual de P. rhomboides foi de

1:1. Houve uma leve predominância das fêmeas (56,75%) com relação aos machos

(43,25%). As fêmeas predominaram em quase todos os meses, com exceção do mês de setembro e de novembro quando houve um predomínio de machos. A proporção de sexos de 1:1 não diferiu significativamente em nível de 5% (2 = 0.65) (Figure 1).

Inserir Figure 1. 149

Os machos de P. rhomboides apresentaram menor comprimento médio no mês de outubro (13,75 cm ± 0,58) e maior no mês de julho (15,9 cm± 0,74), com média de

14,23 cm± 1,07 (Figura 2a). As fêmeas apresentaram menor comprimento médio no mês de setembro (13,86 cm± 1,08) e maior no mês de julho (15,95 cm± 0,63) com média de 14,46 cm± 1,06 (Figura 2a). A distribuição mensal dos valores médios e desvios do peso total (Wt) dos machos de P.rhomboides revelou um padrão similar ao ocorrido com o comprimento total, apresentando pouca variação onde a maior média foi no mês de julho (49,55g± 8,83) e a, menor no mês de outubro (36,25g± 2,47) (Figura

2b). As fêmeas apresentaram no mês de julho valores elevados de peso (49,37g± 7,26), coincidindo com os maiores valores de Lt e no mês de outubro as fêmeas pesaram menos (38,4 ± 8,49) (Figura 2b).

Inserir Figura 2.

Observou-se que P. rhomboides as fêmeas atingem a primeira maturação gonadal com comprimento menor que os machos. O valor estimado para a primeira maturação das fêmeas foi de 15 cm enquanto que para os machos foi de 15,3 cm (Figure

3a e b).

Inserir Figura 3.

A partir da variação mensal das médias o índice gonadossomático (IGS) tanto para fêmeas de P. rhomboides, quanto para os machos pode- se observar que os maiores valores ocorrem no mês de março, abril e maio. O fator de condição durante os períodos mencionados apresentou valores inversamente proporcionais ao IGS (Figura 4 a e b).

Comparando os dados do IGS de fêmeas e de machos com a pluviosidade, pode se observar que o maior valor de IGS das fêmeas e dos machos foi no mês de maio que foi o período de maior chuva (Figura 4 a e b). Os valores médios mais elevados do IGS 150 de P.rhomboides tanto para os machos quanto para as fêmeas ocorreram no mês de março a maio, durante o período chuvoso.

A amostra do IGS mensal mostra que a desova começa quando a estação das chuvas atinge o seu máximo e termina de forma síncrônica com o fim da estação das chuvas e existe uma correlação destes dois processos (fêmeas r = 0,917 e machos r =

0,87).

Inserir Figura 4.

Na frequência de ocorrência dos estádios de maturação gonadal para fêmeas de

P. rhomboides no período estudado foi observado que o estádio imaturo ocorreu nos meses de junho a novembro de 2009 e fevereiro de 2010, o estádio em maturação ocorreu nos meses de março a dezembro/09, o estádio maduro em março, abril, maio, outubro a dezembro/09 e parcialmente esvaziado nos meses de março a junho/09. Para os machos da mesma espécie o estádio imaturo ocorreu nos meses de junho/09 a fevereiro de 2010, em maturação em março a setembro/09 e novembro e dezembro/09, maduro em março, abril e maio e parcialmente esvaziado em março, abril, maio e junho.

Considerando a análise do IGS e dos estádios de maturação gonadal esses dados sugerem que o período de desova de P. rhomboides ocorre em março a maio acompanhando o período de chuva.

A fecundidade absoluta de P. rhomboides variou de 1.096 a 10.137 ovócitos com média de fecundidade absoluta de 6.188 (±367). A distribuição de frequência de ocorrência do diâmetro dos ovócitos variou de 75m a 202,5 m, a presença de dois lotes distintos indica que a espécie apresenta um tipo de desova total. 151

Discussão

Os aspectos morfométricos e merísticos de P. rhomboides estão de acordo com os resultados de Britski et al., 1984; Vari, 1991; Reis et al., 2003; Nelson, 2006;

Nakatani et al., 2001; Malabarba, 2004, confirmando assim a identificação da espécie.

P. rhomboides apresentou o comprimento da cabeça (3,5 cm±0.4) próximo ao encontrado para P .rhomboides no reservatório de Boa Esperança no Piauí (3,4 cm±

0.001) (Feitosa and Teixeira, 2007).

Iguais proporções entre machos e fêmeas foram obtidos para P. rhomboides esse resultado também foi observado para P. ciliata (Rodriguez- Olarte, 2001) e

P.amazonica (Sá-Oliveira et al., 2009). Os exemplares de P. rhomboides (13,4 a 16,3 cm) foram relativamente maiores que os encontrados em Em El Bajo Caura na

Venezuela (10,7cm a 13,3 cm) para P.ciliata (Rodriguez-Olarte, 2001).

As fêmeas apresentaram a primeira maturação gonadal em comprimento em tamanho ligeiramente menor que os machos isto pode ser explicado pelo fato de que o tamanho da primeira maturação gonadal são variáveis e dependentes de fatores, como disponibilidade de alimentos, temperatura da água, ambiente natural ou cativeiro, entre outros (Crepaldi et al., 2006). A determinação do tamanho da primeira maturação, além de ajudar na tomada de medidas preservacionistas, permite o esclarecimento de importantes fatores da dinâmica de populações. Entre esses fatores está a representatividade genética nas gerações futuras, proporcionada pela eficiência na reprodução, que se relaciona diretamente ao tamanho em que a espécie entra em maturação reprodutiva e às condições que estabelecem esse processo (Begon and

Mortimer, 1990).

O período reprodutivo P.rhomboides coincidiu com o período de chuva, quando comparamos com outros Characiformes como P. amazonica o pico da atividade de 152 reprodução da espécie em questão coincide com a época de chuva com alto nível da

água, ou seja, de novembro a janeiro (Martins-Queiroz, 2008).

Para se compreender o uso que uma determinada espécie de teleósteo faz de uma

área ou de um sistema, a identificação correta do estado reprodutivo dos indivíduos que os ocupam é essencial, pois fornece informações sobre a proporção de ocupação da área ou do sistema por jovens ou adultos e sobre os processos de desenvolvimento reprodutivo que denotam o esforço de sobrevivência da população (Veregue and Orsi,

2003).

Nos Characiformes a desova total é observada em diversas espécies, como em

Piaractus mesopotamicus (Costa and Mateus, 2009), Leporinus piau (Sampaio and

Sato, 2009) e Leporinus taeniatus (Thomé et al., 2005) fato este também descrito para

P.rhomboides . Quando comparada a fecundidade de P.rhomboides (6.188 ovócitos) com P.ciliata (31.760) esta foi considerada baixa (Rodriguez-Olarte, et al., 2001).

Para Psectrogaster ciliata foi sugerido que a espécie possui um tipo de estratégia r onde os peixes mostram migrações reprodutivas, coexistindo com três espécies: Anodus orinocensis, (Curimatidae); Hemiodus unimaculatus (Hemiodontiade) e Triportheus angulatus (Characidae) (Rodriguez-Olarte, 2001) estes resultados diferem dos encontrados para P.rhomboides que apresentou uma estratégia reprodutiva do tipo sazonal. 153

Agradecimentos

Este estudo foi financiado pelo pelos Pós-Graduação CAPES / MEC Agência Federal, Brasil, e do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Ministério da Ciência e Tecnologia do Brasil (CNPq / MCT) na forma de bolsas de investigação.

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Tabela 1. Medidas morfométricas Média e desvio padrão Comprimento total (CT) (14,9±0,87) Comprimento padrão (CP) (9,58±0,4) Comprimento da cabeça (CCa) (3,5±0,4) Comprimento do focinho (CFo) (2,5± 0,02) Altura máxima do corpo (H) (4,15± 0,2) Diâmetro do olho (DO) (1± 0) Espaço Inter-orbital (EIO) (1,5±0) Comprimento predorsal (CPD) (5,36 ±0,02) Comprimento préanal (CPA) (8,0±0,05) Comprimento prépeitoral (CPP) (2,93± 0,03) Comprimento préventral (CPV) (5,49± 0,08) Comprimento da nadadeira peitoral (CNP) (1,98± 0,01) Comprimento da nadadeira dorsal (CND) (2,41± 0,03) Comprimento da nadadeira anal (CNA) (1,34±0,02) Comprimento da nadadeira ventral (CNV) (1.9±0.01) Base da dorsal (BD) (1,55± 0,1) Base da anal (BA ) (1± 0,001) Base da peitoral (BP) (0,49± 0,1 ) Base da ventral (BV) (0,5± 0,01)

Tabela 2.

Correlação (Y/X) Equação de regressão R CP/CCa y = 0.896x - 5.0332 0.9661 CP/ CFo y = 0.4711x - 3.7981 0.845 CP/H y = 0.896x - 4.5332 0.9661 CP/ DO y = 0.4711x - 3.7981 0.845 CP/EIO y = 0.4703x - 3.7887 0.852 CP/CPD y = 0.9029x - 3.5977 0.9708 CP/CPA y = 0.9133x - 0.6944 0.9771 CP/CPP y = 0.9306x - 5.6555 0.9543 CP/CPV y = 0.8526x - 2.4679 0.8983 CP/CNP y = 0.2543x - 0.4215 0.865 CP/CND y = 0.263x + 0.1604 0.9205 CP/CNA y = 0.2832x - 1.3734 0.8164 CP/CNV y = 0.1936x - 0.2451 0.8747 CP/BD y = 0.9306x - 7.3555 0.9857 CP/BA y = 0.1243x - 0.2256 0.9096 CP/BP y = 0.0377x + 0.1101 0.844 CP/BV y = 0.0336x + 0.1469 0.8724 157

Fig. 1 158

Females Males 18 (a) 16 14 12 10 8 6

Lenght Lenght (cm) 4 2 0 Mar/09Apr/09May/09Jun/09 Jul/09 Aug/09Sep/09 Oct/09Nov/09Dec/09 Jan/10 Feb/10 Months

Females Males

70 (b)

60

50

40

30 Weight (g) Weight

20

10

0 Mar/09Apr/09May/09Jun/09 Jul/09 Aug/09Sep/09 Oct/09Nov/09Dec/09 Jan/10 Feb/10

Months

Fig. 2 159

(a)

n = 207

(b)

n = 187

Fig. 3 160

4 (a) IGS K Rainfall 300

3.5 250 3 200 2.5 K

- 2 150 IGS 1.5

100 (mm) Rainfall 1 50 0.5

0 0 Mar/09 Apr/09 May/09 Jun/09 Jul/09 Aug/09 Sep/09 Oct/09 Nov/09 Dec/09 Jan/10 Feb/10 Months

IGS K Rainfall (b) 3 300

2.5 250

2 200 K - 1.5 150 IGS

1 100 (mm) Rainfall

0.5 50

0 0 Mar/09 Apr/09 May/09 Jun/09 Jul/09 Aug/09 Sep/09 Oct/09 Nov/09 Dec/09 Jan/10 Feb/10 Months

Fig. 4 161

Legenda das Figuras:

Figura 1. Proporção sexual mensal de P. rhomboides de março/09 a fev/10.

Figura 2. Variação média mensal do: (a) comprimento total (Lt) das fêmeas e machos de P.rhomboides ; (b) do peso total (Lt) das fêmeas e machos de P.rhomboides de març/09 a fev/10.

Figura 3. Frequência relativa indicando a primeira maturação gonadal de P. rhomboides: (a) fêmeas; (b) machos de març/09 a fev/10.

Figura 4 . Variação média mensal do IGS, K de P. rhomboides : (a) fêmeas; (b) machos relacionados com a pluviosidade durante març/09 a fev/10.

Legenda das Tabelas:

Tabela 1. Valores médios e desvio padrão das variáveis morfométricas de P. rhomboides

Tabela 2. Regressão linear entre os valores do comprimento padrão (CP) e as demais medidas morfométricas. 162

Artigo 7- em preparação a ser submetido

Dinâmica do comportamento territorial de C.menezesi

Dynamics of territorial behavior of C. menezesi

A.S. ARAÚJO1, S. CHELLAPPA2 and M. E. YAMAMOTO1 163

Dinâmica do comportamento territorial de Crenicichla menezesi

Dynamics of territorial behavior of Crenicichla menezesi

A.S. ARAÚJO1, S. CHELLAPPA2 and M. E. YAMAMOTO1

1 UFRN, Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa

Nova. [email protected]; [email protected]

2 Department of Oceanography and Limnology, University Federal of Rio Grande do Norte,

UFRN, Praia de Mãe Luíza, Natal, RN, CEP: 59014-100. Brazil. , Natal, Rio Grande do Norte,

CEP 59.072-970. Brasil. [email protected]

RESUMO. O jacundá Crenicichla menezesi (Ploeg, 1991) é um ciclídeo neotropical de pequeno porte e com poucos estudos científicos possuindo um bom potencial para cultivo ornamental e é comercializado no mercado aquarista. O objetivo deste estudo foi investigar a dinâmica do comportamento territorial de C. menezesi em grupo composto por machos (n= 4) e fêmeas (n= 3). As observações comportamentais mostraram dez comportamentos agonísticos exibidos pelos machos de C. menezesi que foram: ameaça frontal e lateral, perseguição, perseguição circular, ataque perpendicular, lateral e bucal, fuga, posicionamento paralelo e permanência. Na comparação analisada entre os comportamentos realizados durante o turno da manhã e da tarde observou-se que não houve diferença significativa. Foi observada a formação de quatro grupos sociais entre os machos, Grupo 1- sem interação ; Grupo 2- com interação de submissão e fuga; Grupo 3- com interação agonística frontal e Grupo 4- com interação agonística lateral . Nas interações sociais entre machos e fêmeas foi observado que os machos maiores interagiram mais entre si e com as fêmeas maiores. Nas observações da territorialidade com relação às posições na coluna d’água pode-se observar que o macho maior estabeleceu seu território e que os dois machos menores juntamente com a menor fêmea foram excluídos dos demais grupos.

Palavras-chave: Crenicichla menezesi, comportamento territorial, ciclídeo neotropical.

ABSTRACT. There are limited scientific information regarding the small Neotropical cichlid Crenicichla menezesi (Ploeg, 1991), which has a good potential as an ornamental aquarium fish. The objective of this study was to investigate the dynamics of territorial behavior of C. menezesi in group composed of males (n=4) and females (n= 3). The behavioural observations revealed ten agonistic behaviors exhibited by males of C. menezesi, they were: frontal and lateral threats, chasing, circular chasing, perpendicular, lateral and mouth attacks, escape, parallel positioning and stationary. In the comparison between the behaviors performed during the morning and afternoon it was observed that there was no significant difference. The formation of four social 164 groups was observed among males: without interaction; interaction with submission and escape; and with frontal and lateral agonistic interactions. In social interactions between males and females, it was observed that the larger males interacted more among themselves and with the larger females. The large male established its territory and the two small males along with the small female were excluded from the other groups.

Key words: Crenicichla menezesi, territorial behavior, Neotropical cichlid.

1. Introdução

A dominância social é uma característica generalizada entre os vertebrados. Nos peixes, o estabelecimento de dominância é menos complexo do que nos vertebrados mais evoluídos, mas também envolve mostras agressivas, confrontos físicos e lutas ritualizadas (SLOMAN & Armstrong, 2002). O status dominante dá prioridade para reprodução em machos de ciclídeos como observado em Pterophyllum scalare (CACHO et al., 2007). O componente de sociabilidade de animais refere-se à reação de um indivíduo para membros da mesma espécie, que pode incluir interações agressivas (R'EALE et al., 2007). Para algumas espécies, os machos ou fêmeas subordinados tem sua reprodução inibida, uma indicação de que o status social também pode afetar a fisiologia reprodutiva de peixes (GONÇALVES-de-FREITAS & FERREIRA, 2004). Comportamento territorial é uma tática pela qual os indivíduos podem aumentar sua aptidão através da defesa e aquisição de recursos como comida, abrigo, ou companheiros (KEELEY, 2000). Além dos benefícios energéticos e custos de defesa, os requisitos de espaço para os animais também estão ligados ao tamanho do corpo através de demandas metabólicas (KEELEY, 2000). O comportamento agressivo abrange uma ampla variedade de contextos e de etapas de desenvolvimento que vai desde a competição por recursos alimentares ou parceiros, defesa de território ou guarda da prole. Nos peixes, a agressão é frequentemente medida através da defesa de território ou de alimento (CONRAD et al., 2011). O nível de comportamento agressivo que é exibido em resposta a esses fatores pode variar em função da condições ambientais no habitat de um peixe. Isto tem sido extensivamente estudada em uma variedade de táxons, particularmente peixes ciclídeos (KIM & GRANT, 2006; OLDFIELD et al., 2006.; LEHTONEN & LINDSTROM, 2008). Em ciclídeos, o território também é considerado um recurso reprodutivo limitado, cuja ocupação é defendida agressivamente pelos machos. Durante os conflitos, machos territoriais exibem comportamento agonístico em relação aos seus adversários, que inclui ameaças, barbatanas espalhadas e guelras arqueadas, resultando em corpo de maior tamanho (TELERPH, 2004). Estudos anteriores de agressão têm focado principalmente na interação macho-macho como, por exemplo, Leiser et al. (2004) que examinaram- se a influência do tamanho importava na exibição do comportamento agressivo, observando que machos pequenos lutavam de forma diferente do que os grandes. A agressão entre as femeas também é importante em alguns ciclídeos e desempenha um papel fundamental na escolha do local do ninho e, possivelmente, na escolha de parceiro (TOBLER, 2007). 165

Representantes da família Cichlidae possuem organização social baseada em hierarquia de dominância e defesa territorial (MEDEIROS et al., 2007). Nesse sentido, Crenicichla menezesi é uma espécie ideal para investigar os seguintes objetivos: quantificar os comportamentos de agressão, verificando se existe diferença dos comportamentos por turnos (manhã e tarde); verificar se há formação de grupos resultantes das interações sociais entre os machos; descrever quais as interações sociais entre machos e fêmeas e avaliar a territorialidade com relação à posição na coluna dágua entre eles.

2. Material e métodos 2.1. Aquisição, manutenção e identificação do sexo dos peixes Os espécimes de C. menezesi utilizados foram coletados no Açude Marechal Dutra, localizado no município de Acari-RN. Todos os testes foram realizados em aquários de vidro, medindo 60 x 40 x 40 cm, com um volume total de água de 100 L. A qualidade da água foi mantida com filtro biológico e aeração constante. A temperatura da água foi controlada em torno de 27 ºC e 28 ºC, por meio de termostato, o pH foi mantido entre 8,0 e 8,5, o oxigênio dissolvido entre 7,0 e 8,0 mgL-1 e o fotoperíodo em 12 horas de luz (07:00h – 19:00h). A alimentação foi realizada com camarão duas vezes ao dia (correspondendo a 5% do peso do peixe). C. menezesi apresenta dimorfismo sexual, o que facilitou a identificação dos sexos. As fêmeas se caracterizam pela presença de menos pintas brancas no corpo do que o macho e a região ventral avermelhada (Figura 1). Foram utilizados 21 exemplares de C. menezesi, com comprimento do corpo variando entre 20 e 10 cm e comprimento médio de 13,79 cm ± 1,75 nos machos. Nas fêmeas o comprimento variou entre 15,5 e 11 cm, com uma média de 13,38 cm ± 1,81.

Figura 1- (a)fêmea e (b) macho de C. menezesi

Utilizamos o método focal contínuo para descrever os seguintes comportamentos de C. menezesi: interações sociais, em geral (interrelações entre indivíduos), interações agonísticas (comportamento social ameaçador) e comportamento territorial. Este método foi escolhido porque permite observações oportunísticas, constituindo o tipo de amostragem mais comum em pesquisas descritivas com foco no comportamento (LEHNER ,1996). 166

Este estudo foi realizado no Laboratório de Ictiologia, Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte no período de fevereiro a maio de 2011 e foi dividido em duas etapas. 2.2. Procedimentos específicos 2.2.1. Descrição e quantificação dos comportamentos dos machos (1a etapa). Para a descrição dos comportamentos foi realizado um estudo piloto com duração de 8 horas utilizando o método de amostragem focal contínua com seis machos agrupados em pares em aquários de 60 x 60 x 40 cm (~140 L) em uma situação neutra, onde não havia nenhum território estabelecido, e uma filmagem de 60 minutos, o que permitiu selecionar e descrever os comportamentos observados. Este estudo tomou como base definições comportamentais já estabelecidas pelos autores: ALVARENGA & VOLPATO (1995); CACHO et al. (1999) e TERESA & GONÇALVES-de-FREITAS (2003), modificando-as quando necessário. Após a descrição dos comportamentos foi feita a quantificação registrando assim o número total de eventos comportamentais apresentados pelos três pares de machos. As observações foram através do método focal contínuo e tiveram duração de uma hora pela manhã e uma hora à tarde durante vinte dias, totalizando 40 observações. A frequência dos comportamentos nos turnos da manhã e da tarde foi comparada utilizando-se o teste de Mann-Whitney. Foi realizada também uma análise de agrupamento e ordenamento (distância euclidiana) permitindo a divisão em grupos das interações sociais entre os machos.

2.2.2. Interações sociais e territorialidade com relação às posições na coluna d’água entre machos e fêmeas (2a etapa) Para a quantificação das interações sociais foram utilizados quatro machos- M1(CT=20 cm); M2(CT= 18,5cm) M3(CT= 17 cm) e M4 (CT= 15 cm) e três fêmeas – F1 (14 cm); F2 (15 cm) e F3 (15,5 cm). As observações foram feitas pelo método de amostragem focal contínuo, durante cinco dias, pela manhã (08:00 - 08:30h; 09:00 - 09:30h; 10:00 as 10:30h) e à tarde (13:30-14:00h; 14:30-15:00h; 15:30-16h) totalizando 15 horas de observações. As interações sociais foram identificadas pelas interações de dois ou mais indivíduos, ou a influência de um indivíduo sobre o outro (Shibatta, 2006). Foi aplicado uma análise de similaridade (Bray-Curtis) para as diferenciar o tipo e frequência de interações sociais entre machos e fêmeas.

Para a análise da territorialidade com relação às posições na coluna d’água foi observada a posição dos machos e das fêmeas em três estratos da coluna da água, superior, médio e inferior, assim como, na região anterior e posterior do aquário pelo método de amostragem focal contínua. As observações foram realizadas durante cinco dias durante duas horas pela manhã e à tarde totalizando 20h de observações. Para avaliar a territorialidade quanto à posição no espaço físico foi feita uma análise de similaridade (distância euclidiana). 167

2.3. Análises Estatísticas

Para todas as análises de variância (ANOVA) e testes t de Student efetuados, foram realizados os testes de normalidade (Shapiro-Wilk ) e de homogeneidade das variâncias (Teste de Levene e de Bartlett). Quando os dados não atendiam esses pressupostos de normalidade e homocedasticidade, efetou-se transformações pela raiz quarta. Nos casos em que um dos pressupostos de normalidade e homocedasticidade não foi atendido, aplicou-se o teste não paramétrico de Mann-Whitney (CONOVER, 1990;SOKAL ; ROHLF, 1995). Técnicas de análise estatística multivariada foram utilizadas para agrupar os indivíduos de acordo com as interações sociais e a territorialidade de forma que cada grupo contivesse indivíduos próximos entre si e que os grupos fossem distantes um do outro. Para isso foi realizada análises de agrupamento (Cluster, modo normal) com os dados das interações sociais (distância euclidiana) e da ocupação do espaço físico (territorialidade) (Bray-Curtis) com os exemplares agrupados pelo método UPGMA (CLARKE & WARWICK, 1994) . Realizou-se ainda uma análise de ordenamento tanto para as interações sociais quanto para as de territorialidade (Cluster, modo normal) e com a técnica não métrica de escalonamento multidimensional (MDS - Non Metric Multidimensional Scaling) (JOHNSON & WICHEM, 1992). Nesta análise, o valor do estresse calculado foi utilizado como medida da representatividade dos agrupamentos, sendo os valores menores que 0.20 considerados aceitáveis (CLARKE & WARWICK, 1994). As análises foram realizadas utilizando o programa PAST 2.08 (HAMMER et al., 2001) e BIOESTAT 5.0 (AYRES, 2005). 3.Resultados Descrição do comportamento dos machos- 1a etapa Na descrição dos comportamentos exibidos pelos machos de C. menezesi em uma área neutra foi possível registrar dez comportamentos agonísticos: ameaça frontal, ameaça lateral, perseguição, perseguição circular, ataque perpendicular, ataque lateral, ataque bucal, fuga, posicionamento paralelo e permanência. Na tabela 1 consta a descrição de cada comportamento e na Figura 2 o desenho esquemático. 168

Tabela 1- Descrição dos comportamentos exibidos pelos machos de C. menezezi

Comportamento Descrição

Ameaça frontal O peixe se posiciona de frente ao seu oponente expande a boca e o opérculo e eriça a nadadeira dorsal (Figura 2a).

Ameaça lateral O peixe se posiciona lateralmente ao seu oponente, eriça as nadadeiras e abre os opérculos (Figura 2b).

Perseguição O peixe acompanha a trajetória do seu oponente enquanto ele foge (Figura 2c).

Perseguição circular Os peixes nadam em círculos um atrás do outro (Figura 2d).

Posicionamento Os peixes se posicionam lado a lado, voltados para o mesmo paralelo sentido ou sentidos opostos (Figura 2e).

Permanência O peixe permanece próximo ao substrato (Figura 2f).

Ataque perpendicular O peixe se aproxima perpendicularmente ao oponente, batendo com a boca aberta no seu corpo e empurrando-o, atingindo a região próxima à nadadeira anal e caudal (Figura 2g).

Ataque lateral O peixe se aproxima paralelamente ao oponente e bate com a boca aberta e o ataca na região lateral com mordidas na região próxima ao opérculo e nadadeira peitoral (Figura 2h).

Ataque bucal Os peixes se aproximam frontalmente com a boca aberta e se tocam ou mordem as maxilas um do outro, podendo segurar o oponente pelos lábios durante a luta (Figura 2i).

Fuga O peixe é perseguido ou atacado distanciando-se do oponente (Figura 2j). 169

Figura 2 – Desenho esquemático dos comportamentos de C.menezesi 170

Os comportamentos foram mais freqüentes durante o turno da manhã ou da tarde?

Quantificação dos comportamentos dos machos – turno (manhã e tarde) Dos dez comportamentos descritos, 7 (sete) não apresentaram diferenças significativas (p> 0,05), um deles (ataque lateral) mostrou frequência significativamente maior no período da manhã, e dois outros (perseguição e perseguição circular) só foram observados no período da manhã (Tabela 2).

Tabela 2- Média, desvio padrão, teste Mann-Whitney e significância do teste (p) dos comportamentos por turno de C. menezesi.

Interação Manhã Tarde Teste p (α = 0,05) Ameaça frontal 1.65 ± 1.46 0.45 ± 0.68 U= 107.5 p > 0,05 Ameaça lateral 2.95 ± 1.84 1.35 ± 1.30 U= 96.5 p > 0,05 Perseguição 1.30 ± 0.86 Não houve - - Perseguição circular 0.85 ± 0.74 Não houve - - Posicionamento paralelo 3.70 ± 1.49 2.70 ± 1.49 U= 123 p > 0,05 Ataque perpendicular 4.00 ± 1.41 2.10 ± 1.16 U= 55 p > 0,05 Ataque lateral 2.90 ± 1.83 1.30 ± 1.30 U= 96 p < 0,05 Ataque bucal 1.25 ± 1.29 0.20 ± 0.52 U= 109 p > 0,05 Permanência 8.85 ± 2.81 46.5 ± 6.75 U= 34.5 p > 0,05 Fuga 32.55± 7.45 5.40 ± 2.92 U= 81 p > 0,05

Houve a formação de grupos entre os machos? Agrupamento dos machos em função das interações sociais A análise de agrupamento (cluster) e de ordenamento (MDS-Stress=0,01) permitiu visualizar quatro grupos de interações sociais para os pares de C. menezesi: Grupo 1-sem interação (54,95 %); Grupo 2 - com interação de submissão e fuga (14,75%); Grupo 3- com interação agonística frontal (22,58%); e Grupo 4- com interação agonística lateral (8,41%). As interações comportamentais importantes na formação dos grupos 1 e 2 foram a permanência e fuga de cada ameaça e/ou ataque realizado, respectivamente. Para a formação do Grupo 3, as interações mais importantes foram a ameaça frontal, o ataque bucal, a perseguição e a perseguição circular; e, finalmente, para o Grupo 4, as interações de posicionamento paralelo, ameaça lateral, ataque lateral e ataque perpendicular (Figuras 3 e 4). 171

Figura 3. Análise de agrupamento (Cluster) das interações sociais de C. menezesi

Figura 4. Ordenamento (MDS) das interações sociais de C. menezesi

As observações revelaram que os machos desses peixes assumiam um comportamento de permanência (Grupo1), seguido de ameaças frontais, com subseqüentes ataques bucais e perseguições (Grupo 3) e executando fugas (Grupo 2). Em algumas situações, um dos peixes após o posicionamento paralelo afastava-se para 172 em seguida efetuar o comportamento agonístico de ameaça lateral, seguido de ataques lateral e perpendicular (Grupo 4).

Como se davam as interações sociais entre machos e fêmeas?

Interações sociais entre machos e fêmeas - (2a etapa) A análise de agrupamento (cluster) e de ordenamento (MDS-Stress= 0) permitiu identificar três subgrupos a partir das interações sociais entre machos e fêmeas de C. menezesi: Subgrupo 1 – M3 (17 cm)-F2 (15 cm)-F3 (15,5), indicando que M3 interagiu com F2 e com F3 enquanto os dois machos maiores brigavam pela posse do território, embora as fêmeas também tenham sido abordadas por M1(20 cm) e M2 (18,5 cm); Subgrupo 2 - M4 (15 cm)-F1 (14 cm), no qual o menor macho interagiu mais com a menor fêmea; e Subgrupo 3 - M2 (18,5 cm)-M1(20 cm), no qual os dois machos maiores interagiram prioritariamente pela posse do território e foram os mais combativos e, ao mesmo tempo, apresentaram maior frequência de interações com os demais grupos. Em resumo, os machos maiores interagiram mais entre si e com as fêmeas maiores e o macho e a fêmea menores ficaram isolados do restante do grupo enquanto os machos maiores disputavam o território (Figuras 5 e 6). 173

Figura 5. Análise de agrupamento(Cluster) das interações sociais entre machos e fêmeas de C. menezesi

Figura 6 - Ordenamento(MDS) das interações sociais entre machos e fêmeas de C. menezesi. Os números soltos indicam o número do agrupamento. 174

Territorialidade com relação às posições na coluna d’água entre machos e fêmeas (estratos da coluna da água superior, médio e inferior e região anterior e posterior do aquário). A análise de agrupamento (cluster) e de ordenamento (MDS-Stress= 0,042) permitiu visualizar cinco grupos de territorialidade com relação às posições na coluna d’água entre machos e fêmeas de C. menezesi. Grupo 1 – M3 (17 cm) ocupou todos os estratos; Grupo 2 - F1 (14 cm) ocupou o estrato superior e inferior com mais tendência ao inferior e região posterior; Grupo 3 - M1(20 cm) ocupou o estrato médio e inferior com mais tendência ao inferior e região posterior; Grupo 4 - M2 (18,5 cm)-F2 (15 cm)- F3(15,5 cm) ocuparam o estrato inferior e região anterior; e o Grupo 5 - M4 (15 cm) ocupou o inferior (fundo) e escavou o substrato (mais ou menos um centímetro). Pode- se observar que o macho maior (M1) estabeleceu seu território, e que os dois menores machos (M3 e M4) e a menor fêmea (F1) foram excluídos dos demais grupos e ficaram afastados dos demais (Figuras 7 e 8). 175

Figura 7. Análise de agrupamento(Cluster) da territorialidade com relação às posições na coluna d’água de C. menezesi

Figura 8. Ordenamento (MDS) da territorialidade com relação às posições na coluna d’água de C. menezesi. Os números soltos indicam o número do agrupamento. 176

4.Discussão O termo agressão envolve um leque de respostas, desde ataque e briga até ameaça e submissão e, em alguns casos esse conjunto de respostas é denominado comportamento agonístico. Dos dez comportamentos descritos nesse estudo, podem ser considerados agonísticos (ameaça frontal, ameaça lateral, perseguição, perseguição circular, posicionamento paralelo, ataque perpendicular, ataque lateral, ataque bucal, fuga e permanência) (HUNTINGFORD & CHELLAPPA, 2006). Esses comportamentos são semelhantes aos já observados em outros ciclídeos, Oreochromis niloticus, Pterophyllum scalare, Geophagus surinamensis, Cichlasoma paranaense. O comportamento de permanência pode ser um comportamento de esquiva ou fuga e pode ser considerado como parte do repertório agonístico. Esse comportamento pode ser comparado ao descrito para outras espécies da mesma ordem, tanto marinhas (Gobius cruentatus) como de água doce (Pterophyllum scalare) (PICCIULIN et al., 2006; CACHO et al., 1999), sendo provavelmente característico da ordem Perciformes.

Dois tipos de interações sociais já foram definidas: as simétricas, quando um receptor de um ato agonístico revida com outro ato agressivo e as assimétricas, nas quais o receptor não apresenta qualquer ato agressivo em reataliação (OLIVEIRA & ALMADA, 1996). No entanto, se compararmos os nossos resultados com a classificação de Oliveira e Almada (1996) enquadraríamos o Grupo 2, de submissão e fuga, na classificação de assimétricos, o Grupo 3, que mostrou interação agonística frontal (ameaça frontal, ataque bucal, perseguição e a perseguição circular) e o Grupo 4, com interação agonística lateral (posicionamento paralelo, ameaça lateral, ataque lateral e ataque perpendicular), nas interações simétricas. Na formação do Grupo 4 a ameaça lateral foi a mais frequente. Provavelmente esse tipo de ameaça oferece menos risco para indivíduos pequenos, permitindo superar adversários maiores e seu uso em encontros iniciais podem ajudar a construir estratégias em lutas decisivas que se seguirão às primeiras (REDDON & HURD, 2009). Nas observações das interações sociais entre machos e fêmeas pode-se observar uma hierarquia de dominância entre os machos maiores em defesa do território e também na interação com as fêmeas de maior tamanho. A hierarquia de dominância pode beneficiar tanto o macho dominante quanto o submisso, pois reduz os custos de injúrias sérias aos animais menores, o que pode ocorrer em sistemas sociais mais instáveis (SLOMAN & ARMSTRONG, 2002). Porém, os machos dominantes obtêm outras vantagens em relação aos submissos, como o maior sucesso de acasalamento (WEIR et al., 2004). Na disputa entre machos vários fatores podem interferir na definição da hierarquia de dominância, como o tamanho dos combatentes, a experiência prévia e a residência prévia (GONÇALVES-de-FREITAS, 2004). Independente de qual fator está influenciando a hierarquia de dominância, o macho dominante apresenta melhor habilidade competitiva em relação ao submisso, uma vez que pode excluí-lo do acesso a alguns recursos (WONG & CANDOLIN, 2005), especialmente na disputa por parceiras (RIOS-CARDENAS, 2005). Uma das formas de disputa é o estabelecimento de hierarquia de dominância, na qual os dominantes têm acesso prioritário aos recursos disputados, aí incluídas parceiras de reprodução (SLOMAN & ARMSNTRONG, 2002). 177

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Ardea alba 180

Este trabalho respondeu as três perguntas confirmando as hipóteses: 1. Qual é a composição ictiofaunística do trecho estudado da bacia Piranhas-Assu do

bioma Caatinga, Rio Grande do Norte? Hipótese 1. A composição ictiofaunística da

bacia Piranhas-Assu do Rio Grande do Norte é composta das espécies endêmicas

juntamente com as espécies exóticas.

Os peixes encontram-se distribuídos em quatro ordens (Characiformes, Perciformes,

Siluriformes and Synbranchiformes), 11 famílias e 22 espécies, das quais 17 são

nativas da Caatinga. A ordem Characiformes foi mais representativa, seguido por

Perciformes, Siluriformes e Synbranchiformes. A única espécie exótica registrada foi

Oreochomis niloticus (24.92%) Sendo assim, o resultado confirmou a primeira

hipótese.

2. Quais são as estratégias reprodutivas de quatro espécies de peixes nativos da bacia

Piranhas-Assu do bioma Caatinga, Rio Grande do Norte?

Entre as duas estratégias “r” e “K”, onde r refere a estratégia que envolve animais de pequeno porte com alta fecundidade, e K refere as condições opostas. No semiárido brasileiro, muitos habitats oferecem condições intermediarias. Quando os recursos ambientais tornam- se escassos durante a estiagem, a capacidade de aumento da população é limitada. Os peixes da região semiárida são influenciados pela sazonalidade das chuvas, mostrando assim uma tendência a estratégia sazonal de reprodução.

Crenicichla menezesi foi à única espécie nativa que apresentou estratégia reprodutiva K, enquanto as demais espécies, Leporinus piau, Triportheus angulatus e

Psectrogaster rhomboides apresentaram estratégia reprodutiva sazonal (conforme mostrado na Figura 8). C. menezesi é um ciclídeo nativo que tem um longo período de reprodução, portanto seu ciclo reprodutivo não é influenciado pela sazonalidade das 181 chuvas. As estratégias reprodutivas das quatro espécies nativas foram evidenciadas, respondendo assim a segunda questão.

3. Qual a característica do comportamento territorial de C.menezesi ?

Hipótese 3. Os peixes apresentaram o comportamento territorial durante a época de acasalamento. Predição 1. A fêmea prefere os machos maiores que defendem territórios. Os machos de C.menezesi apresentaram comportamento territorial durante fase reprodutiva. Houve interações sociais entre machos e fêmeas, onde os machos maiores interagiram entre si e com as fêmeas maiores. O macho maior estabeleceu seu território e interagiu com a maior fêmea. Sendo assim, o resultado confirmou a primeira hipótese. 179

Figura 8. Estratégias reprodutivas de quatro espécies de peixes nativos da bacia hidrográfica Piranhas-Assu, Rio Grande do Norte, Brasil: C.menezesi; L.piau; T.angulatus e P.rhomboides. 182 6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS 183

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Trabalho publicado nos ANAIS do XII Congresso Brasileiro de Limnologia, realizado de 23 a 27 de agosto/2009 em Gramado/RS. 199

Trabalho apresentado de forma de comunicação oral (Power Point 2003) no XII Congresso Brasileiro de Limnologia, realizado de 23 a 27 de agosto/2009 em Gramado/RS. 200

Certificado de participação no XII Congresso Brasileiro de Limnologia, realizado de 23 a 27 de agosto/2009 em Gramado/RS. 201

Trabalho expandido publicado nos ANAIS do II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, realizado de 02 a 05 de setembro/2009 em Natal/RN.

II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, UNP, Natal 2009 Trabalho No. 2796

ICTIOFAUNA DA BACIA PIRANHAS-ASSU, RIO GRANDE DO NORTE, BIOMA CAATINGA.

Wallace Silva do Nascimento, Liliane de Lima Gurgel Souza, Andréa Soares de Araújo, Fabiana Rodrigues de Arruda Câmara, Sathyabama Chellappa.

Wallace Silva do Nascimento1; Andréa Soares de Araújo2; Liliane de Lima Gurgel Souza3; Fabiana Rodrigues de Arruda Câmara3; Sathyabama Chellappa1

1 UFRN, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Centro de Biociências, Departamento de Oceanografia e Limnologia, Praia de Mãe Luíza, s/n, 59014-100, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil. [email protected]

2 UFRN, Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Cx. Postal 1510, Campus Universitário, 59078-970, Rio Grande do Norte, Brasil.

3 UFSCar, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Ecologia dos Recursos Naturais, Departamento de Hidrobiologia. Rodovia Washington Luiz, Km 235 Monjolinho, 13565-905 - São Carlos, São Paulo, Brasil.

RESUMO

O conjunto de espécies de peixes de água doce que ocorre na Caatinga representa o resultado de processos históricos de especiação vicariante, de processos ecológicos e de processos antrópicos. As amostragens do levantamento da ictiofauna foram realizadas no rio Assu, Rio Acauã e açude Marechal Dutra situados na maior bacia do Rio Grande do Norte, durante o período de agosto/2008 a fevereiro/2009. Foram capturados 896 peixes, distribuídos em 4 ordens e 11 famílias e 21 espécies. O presente estudo reflete a situação descrita para os rios neotropicais e lagoas temporárias do Brasil. Porém o número de espécies descritas neste trabalho, ainda é insipiente, sendo necessária a continuidade deste estudo.

Palavras chaves: Bacia Hidrográfica; Caatinga; Ictiofauna.

INTRODUÇÃO

Grande parte das bacias hidrográficas do nordeste brasileiro encontra-se sob influência do bioma Caatinga que apresenta características peculiares, como um subsolo cristalino, regime intermitente e sazonal de seus rios e à alta taxa de evaporação hídrica. A ictiofauna da Caatinga representa o resultado de processos históricos de especiação vicariante, de processos ecológicos e de processos antrópicos (Rosa et al. 2003). Segundo Agostinho et al. (2005), o número de espécies nos ecossistemas aquáticos continentais brasileiros ainda é impreciso e difícil de ser estimado. Entre as dificuldades destacam-se o número de bacias hidrográficas jamais inventariadas; a insuficiência no II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, UNP, Natal 2009 Trabalho No. 2796

202 II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, UNP, Natal 2009 Trabalho No. 2796 número de pesquisadores e na infra-estrutura necessária para amostragens; o reduzido número de inventários efetuados e a dispersão das informações que freqüentemente são de difícil acesso. São poucos os estudos realizados envolvendo o conhecimento íctico do bioma Caatinga. No RN foram desenvolvidos trabalhos com enfoque à ecologia reprodutiva e alimentar de espécies nativas e introduzidas (Chellappa et al. 2003; Medeiros et al. 2003), o que contribui no conhecimento biológico dos ecossistemas aquáticos do semi- árido. Contudo, não há um consenso acerca do status taxonômico de muitas espécies deste bioma. Este fato reflete a carência de estudos sobre a sistemática dos peixes das principais Bacias da região. Desta maneira, este trabalho visa caracterizar a ictiofauna presente na Bacia Piranhas-Assú do RN.

METODOLOGIA

A bacia hidrográfica do rio Piranhas – Assú abrange um território de 42.900 km² distribuído entre os Estados da Paraíba e Rio Grande do Norte, abrangendo completa ou parcialmente, 45 municípios no Rio Grande do Norte (IDEMA, 2004). As amostragens foram realizadas em três pontos, no Rio Assú (5º 39’ 92’’ S; 36º 53’ 92’’ W), Rio Acauã (6° 26’ 11’’ S e 36° 36’ 17’’ W) e Açude Marechal Dutra (6 26’ 24’’ S e 36 38’00’’ W), durante o período de agosto/2008 a janeiro/2009. Os peixes foram capturados com auxílio de redes de espera com malhas de diferentes tamanhos, tarrafas, picarés (rede de arrasto) e anzóis. Os peixes após a captura foram fixados em formol a 4% e transportados ao Laboratório de Ictiologia, DOL, UFRN e para o Laboratório de Ictiologia DSE-UFPB onde os peixes foram identificados taxonomicamente (Britiski, et al., 1984).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

O levantamento ictiofaunístico é a primeira providência ao se analisar a estrutura de comunidades, além de caracterizá-las serve de embasamento para a comparação entre comunidades, sendo imprescindível para entendimento e gerenciamento adequados dos ecossistemas aquáticos (Fialho, 1998). Foram capturados um total de 896 peixes, distribuídos em 4 ordens(Characiformes, Perciformes, Siluriformes e Synbranchiformes), 11 famílias (Characidae, Curimatidae, Anostomidae, Prochilodontidae, Erythrinidae, Cichlidae, Sciaenidae, Heptapteridae, Loricariidae, Synbranchidae e Auchenipteridae) e 21 espécies, sendo 17 espécies nativas (Astyanax bimaculatus, Astyanax fasciatus, Moenkhausia dichroura, Triportheus angulatus, Serrasalmus sp, Cichlasoma orientale, Crenicichla Menezes, Leporinus piau, Prochilodus brevis, Pimelodella gracilis, Hoplias malabaricus, Steindachnerina notonota, Pseudancistrus papariae, Hypostomus pusarum, Psectrogaster rhomboides, Synbranchus marmoratus e Trachelyopterus galeatus) e 4 introduzidas (Astronotus ocellatus, Oreochromis niloticus, Cichla monoculus, Plagioscion squamosissimus). A ordem Characiformes foi mais representativa com 49,77%, Perciformes com 27,57%, Siluriformes 22,32% e Synbranchiformes 0,33%. Segundo Lowe-McConnell (1999) e Britski (1972), a alta freqüência da ordem Characiformes registrada no presente estudo reflete a situação descrita para os rios neotropicais e lagoas temporárias. A dominância da ordem Characiformes registrada no presente estudo reflete a situação descrita para os rios neotropicais (Lowe-McConnell, 1999). Esse predomínio é também 203 II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, UNP, Natal 2009 Trabalho No. 2796 descrito por Canan (1993), estudando a ictiofauna da lagoa de Boa Cicca/RN e Lucas (2004), quantificando a comunidade da lagoa de Extremoz/RN. A família Cichlidae foi mais representativa com 22,88%. A Curimatã (Prochilodus brevis) foi a espécie mais expressiva com 21,32%, seguida da espécie exótica Tilápia (Oreochromis niloticus) com 16,74%.

CONCLUSÃO

O presente estudo reflete a situação descrita para os rios neotropicais e lagoas temporárias do Brasil. Porém o número de espécies descritas neste trabalho, sendo 21 espécies, 4 ordens e 11 famílias para o bioma Caatinga ainda é insipiente, sendo necessária a continuidade deste estudo.

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Trabalho apresentado de forma de comunicação oral (Power Point 2003) no II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, realizado de 02 a 05 de setembro/2009 em Natal/RN. 206

Certificado de participação no II Simpósio de Biologia do Rio Grande do Norte, realizado de 02 a 05 de setembro/2009 em Natal/RN 207

Trabalho expandido publicado nos ANAIS do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE.

RELAÇÃO PESO/COMPRIMENTO E FATOR DE CONDIÇÃO DO PIAU, Leporinus piau FOWLER, 1941 (OSTEICHTHYES, ANOSTOMIDAE) EM UM AÇUDE DA CAATINGA.

Wallace Silva do Nascimento; Andréa Soares de Araújo; Liliane de Lima Gurgel; Nirlei Hirachy Costa Barros; Sathyabama Chellappa.

INTRODUÇÃO

O estudo populacional de peixes analisados através dos índices biométricos é uma ferramenta importante quando se pretende estabelecer programas de conservação e normatização da pesca, o que vem recebendo atenção especial dos especialistas nos últimos anos (Gurgel, 2004). A relação peso/comprimento é usada para descrever o aumento de comprimento e conseqüente ganho de peso ou estimar o peso médio quando se conhece o comprimento. No ciclo reprodutivo essa relação tem sido usada também como uma maneira de estimar o fator de condição (Chellappa, 2003), que avalia o bem- estar da espécie condicionada à interação com o meio (acúmulo de gordura, suscetibilidade às mudanças ambientais, grau de repleção do estômago e desenvolvimento gonadal, particularmente nos adultos) (Barbieri & Verani, 1987). Leporinus piau, conhecido vulgarmente como piau, encontra-se amplamente distribuído em bacias hidrográficas da região Nordeste e segundo Britski, et al. (1984), em todas as bacias hidrográficas do Brasil. Esta espécie, tem elevada importância na pesca comercial, esportiva e também como peixe forrageiro, podendo atingir porte acima dos 400 gramas de peso corporal. Pelo fato de apresentar hábito alimentar onívoro (Gomes & Verani, 2003; Alvim & Peret, 2004) e, em condições de cativeiro, aceitar bem ração peletizada e extrusada, L. piau apresenta condições favoráveis para ser utilizada na piscicultura. O presente estudo tem como objetivo contribuir para o conhecimento do fator de condição (K) e da estrutura populacional do piau, por meio da análise da distribuição por classe de comprimento, da relação peso/comprimento e proporção sexual, já que sua história natural e biologia ainda são pouco conhecidas.

MATERIAL E MÉTODOS

As coletas foram realizadas no período outubro de 2008 a maio de 2009 no Açude Marechal Dutra, localizada em Acarí-RN. Os peixes foram capturados com auxílio de redes (total de 20 redes, cada uma com 50m comprimento por 2m de altura) de espera com malhas de diferentes tamanhos (6 a 12 cm). Foram utilizados também “covos” (armadilha artesanal), tarrafas, picares (rede de arrasto) e anzóis. Após a captura, os exemplares foram acondicionados em caixas térmicas com gelo e transportados para o Laboratório de Ictiologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Foram determinados os dados biométricos de comprimento Total (Lt ;cm) utilizando um ictiômetro e a massa corpórea (Wt; g) por meio de balança semi-analítica. Através de uma incisão longitudinal na região médio-ventral determinou-se o sexo (pela inspeção visual das gônadas). A estrutura em comprimento e peso foi determinada, com base na distribuição das freqüências absolutas das classes de comprimento total e peso total para sexos 208 separado. O Fator de Condição (K) foi calculado, a partir da expressão K=Wt/Lb. Para estimar o valor do coeficiente b, ajustou-se uma única equação de relação peso- comprimento (W=aLb), a partir do conjunto de todos os indivíduos coletados, conforme metodologia discutida por Lima-junior et al. (2003). A proporção sexual foi estabelecida pelo quociente entre o número de machos e de fêmeas no período total do estudo, não considerando os indivíduos com sexo indeterminado. O teste do qui-quadrado (2) foi aplicado com o propósito de testar as possíveis diferenças entre as proporções estabelecidas. O nível de significância de 5% foi adotado em todos os testes.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Durante o período de estudo foram capturados um total de 211 exemplares de L. piau. Em relação à estrutura da comunidade em função do comprimento, os resultados obtidos neste estudo para o total dos exemplares, mostram que as fêmeas atingem maiores comprimentos e pesos, variando de 11 a 32,9cm (19,7±6,1) e 15 a 601,5g (153,4 ± 154,8), respectivamente. Os machos variaram de 9,6 a 27,5cm (16,3±3,42) e 11,5 a 2675g (67,1 ± 46,46). Os valores médios do fator de condição (K) para ambos os sexos foram maiores entre outubro e novembro 2008, evidenciando que, a época em que os exemplares encontram-se em melhores condições no ambiente. Esse resultado pode estar relacionado com a gordura visceral dos indivíduos que é consumida durante o processo de desenvolvimento gonadal da espécie. Segundo Lima-junior e Goitten (2006), a variação sazonal do fator de condição pode estar relacionada ao processo de maturação dos ovários e conseqüentemente mobilização de reservas energéticas acumuladas. A relação entre peso total e comprimento total para sexos agrupados apresentou a seguinte equação Wt = 0,0042Lt3,4012 (r = 0,9957). Para as fêmeas a equação foi a seguinte, Wt = 0,0055Lt3,3234 (r = 0,9957) e para machos Wt= 0,0072Lt3,2187 (r = 0,9872). A espécie apresenta um crescimento do tipo alométrico positivo, indicando onde a espécie ganha mais no incremento de peso do que em comprimento. Segundo Rossi-Wongtschowski (1977), a análise da relação peso/comprimento tem sido utilizada para estimar biomassa a partir de dados de freqüência de comprimento e como medida da variação do peso esperado para o comprimento de um indivíduo, indicando sua condição, ou seja, o acúmulo de gordura e de desenvolvimento gonadal. A análise da proporção sexual mostrou diferença estatisticamente significativa (x2=5,58) em relação à esperada (1:1), com uma predominância de machos. De acordo com Nikolsky (1963), a proporção sexual pode variar até mesmo dentro de uma população, em anos diferentes. O mesmo autor observa que a proporção entre sexos pode ser alterada via metabolismo, pela influência na atividade hormonal, determinando alterações na produção de indivíduos de um dos sexos.

CONCLUSÃO

A relação peso-comprimento não difere significativamente entre os sexos, o coeficiente de alometria mostra que o crescimento da espécie é alométrico positivo, também não diferindo entre os sexos. As amplitudes de tamanho foram semelhantes, porém com médias maiores dos comprimentos e peso das fêmeas. A proporção sexual diferiu estatisticamente, com um predomínio de machos. 209

REFERENCIAS

ALVIM, M. C. C.; PERET, A. C. Food resources sustaining the fish fauna in a section of the upper São Francisco River in Três Marias. 64. São Carlos: Journal of Biology Brazil, 2004. 195-202 p. BRITSKI, H. A. et al. Manual de identificação de peixes da região de Três Marias (com chaves de identificação para os peixes da Bacia do São Francisco). Brasília: Câmara dos Deputados/CODEVASF, 1984. 143 p BARBIERI, G.; VERANI, J.R. O fator de condição como indicador do período de desova em Hypostomus aff plecostomus (Linnaeus, 1758) (Osteichthyes, Loricariidae), na represa de Monjolinho (São Carlos, SP). 39. Ciênc. Cult., 1987. 655-658 P. CHELLAPPA, S. et al. Reproductive ecology of a neotropical cichlid fish, Cichla monoculus (Osteichthyes:Cichlidae). 63. São Carlos: Braz. J. Biol., 2003. 17- 26 P. GOMES, J. H. C.; VERANI, J. R. Alimentação de espécies de peixes do reservatório de Três Marias. In: GODINHO, H. P.; GODINHO A. L. (Org.). Águas, peixes e pescadores do São Francisco das Minas Gerais. Belo Horizonte: PUC Minas, 2003. 195-227 p. GURGEL, H. DE C. B. 2004. Populational structure and breeding season of Astyanax fasciatus Cuvier (Characidae, Tetragonopterinae) from Ceará Mirim River, Poço Branco, Rio Grande do Norte, Brazil. 21. Curitiba: Rev. Bras. Zool., 2004. 131-135 p. NIKOLSKY, G.V. The ecology of fishes. 6.ed. London: Academic Press, 1963. LIMA-JUNIOR, Sidnei Eduardo; GOITEIN, Roberto. Fator de condição e ciclo gonadal de fêmeas de Pimelodus maculatus (Osteichthyes, Pimelodidae) no rio Piracicaba (SP, Brasil). 32. São Paulo: Boletim do Instituto de Pesca, 2006. 87-94 p. LIMA-JUNIOR, Sidnei Eduardo; GOITEIN, Roberto. Ontogenetic diet shifts of a Neotropical catfish, Pimelodus maculatus (Siluriformes, Pimelodidae): An ecomorphological approach. 68. Dordrecht: Environmental Biology of Fishes, 2003. 73-79 p. ROSSI-WONGTSCHOWSKI, C.L.B. Estudo das variações da relação peso total/comprimento total em funcao do ciclo reprodutivo e comportamento de Sardinella brasiliensis (Steindachner, 1879) da costa do Brasil entre 23o S e 28o S. 26. São Paulo: Bol. Inst. Oceanogr., 1977. 131-180 p. 210

Trabalho apresentado de forma de painel no XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 211

Certificado de apresentação do trabalho no do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 212

Trabalho expandido publicado nos ANAIS do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE.

LEVANTAMENTO ICTIOFAUNÍSTICO NO RIO ACAUÃ DO BIOMA CAATINGA/RN

Wallace Silva do Nascimento; Andréa Soares de Araújo; Lúcia de Fátima Moura Cavalcante; Herquiles Lima dos Santos; Sathyabama Chellappa.

INTRODUÇÃO

As bacias hidrográficas sob o domínio do Bioma Caatinga apresentam características peculiares, como regime intermitente e sazonal de seus rios, reflexo direto das precipitações escassas e irregulares, associadas à alta taxa de evaporação hídrica (AB’ SABER, 1995). Estes fatores exercem importante papel na organização e funcionalidade dos ecossistemas aquáticos. Segundo Rosa et al. (2003), o conjunto de espécies de peixes de água doce que ocorre na Caatinga representa o resultado de processos históricos de especiação vicariante, de processos ecológicos e de processos antrópicos. O número de espécies nos ecossistemas aquáticos continentais brasileiros ainda é impreciso e difícil de ser estimado, entre as dificuldades destacam-se: o número de bacias hidrográficas jamais inventariadas a insuficiência no número de pesquisadores e na infra-estrutura necessária para a amostragens, o reduzido número de inventários efetuados. A dispersão das informações que freqüentemente são de difícil acesso e a necessidade de revisão taxonômica para vários grupos (AGOSTINHO et al., 2005). Levantamentos ictiofaunísticos realizados nos rios do estado do Rio Grande do Norte são escassos. Além disso, não existe consenso acerca do status taxonômico de muitas espécies listadas nestes levantamentos. Estes fatos refletem o estado atual de carências da sistemática de peixes de água doce no Brasil, conferindo certo grau de imprecisão nas listagens de espécies. Este trabalho representa o primeiro estudo da ictiofauna do Rio Acauã. Assim a necessidade imprescindível de contribuir com conhecimento da fauna de peixes dessa região motivou esta investigação no sentido de suprir uma carência de trabalhos neste campo de pesquisa.

MATERIAL E MÉTODOS

As coletas foram realizadas no período Setembro de 2008 a Janeiro de 2009 no Rio Acauã, após o barramento, localizada em Acarí-RN (36° 36’ 17’’ W e 6° 26’ 11’’ S). O rio está inserido na bacia Piranhas-Assú e atravessa o município de Acari em sua porção central, alimentando o açude público Gargalheira (40.000.000m3), principal fonte de abastecimento de água da sede e de seu entorno. Os peixes foram capturados com auxílio de redes de espera com malhas de diferentes tamanhos, tarrafas, picarés (rede de arrasto) e anzóis. Os peixes após a captura foram fixados em formol a 4% e transportados ao Laboratório de Ictiologia, DOL, UFRN. Os peixes foram identificados taxonomicamente no Laboratório de Ictiologia DSE-UFPB (Britiski, et al., 1984). 213

Para calcular a constância das espécies coletadas, foi utilizado o índice de Dajoz (1973), através da seguinte equação: C = n / N x 100, onde: C = constância; n = número de vezes que a espécie x foi coletada; N = número total de coletas efetuadas. A partir da freqüência de ocorrência de cada espécie nas coletas, obtém-se: espécie constante, para C > a 50%; espécie acessória, para 25 < C < 50 % e espécie ocasionais, para C < 25.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram capturados 112 peixes, distribuídos em 2 ordens (Characiformes - 82% e Siluriformes - 18%) e 5 famílias (Characidae - 34%, Prochilodontidae - 24%, Curimatidae - 22%, Loricariidae - 18% e Erythrinidae - 2%) e 9 espécies sendo: Astyanax bimaculatus (piaba), A. fasciatus (piaba), Hypostomus pusarum (cascusdo- barbudo), Prochilodus brevis (curimatã), Serrasalmus sp.(piranha), Psectrogaster rhomboides (branquinha), Hoplias malabaricus (traíra), Pseudancistrus papariae (cascudo), Triportheus angulatus (sardinha). Das espécies relacionadas, P. brevis foi a mais abundante (24%), seguida pela P. rhomboides (22%) e T. angulatus (21%). Segundo Lowe-McConnell (1999) e Britski (1972), a alta freqüência da ordem Characiformes registrada no presente estudo reflete a situação descrita para os rios neotropicais e lagoas temporárias. Esse predomínio é também descrito por Souza et al. (2008) analisando a composição da ictiofauna de um rio perene da Caatinga e Cannan (1993) estudando a ictiofauna da lagoa de Boa Cicca-RN. A maioria das espécies capturadas apresentou-se: constantes no ambiente (A. bimaculatus, P. papariae, P. rhomboides, P. brevis, T. angulatus) e as demais acessórias (A. fasciatus e H. malabaricus), sendo apenas duas ocasionais (H. pusarum e Serrasalmus sp.). Tem sido hipotetizado que espécies constantes podem ser residentes, mas apresentando flutuações e a ocasionais são aquelas migrantes, as quais entrariam esporadicamente para se alimentarem ou se reproduzirem (SANTOS, 1999).

CONCLUSÃO

O estudo realizado após o barramento do Rio Acauã demonstrou que a ordem Characiformes foi a mais representativa, com as espécies A. bimaculatus, P. papariae, P. rhomboides, P. brevis, T. angulatus dominando no sistema e apresentando-se constantes durante todo o período de estudo.

REFERENCIAS

AB´ SABER, A. N. The Caatinga Domain. In: S. Monteiro & L. Kaz (eds) Caatinga-Setão, Sertanejos. Rio de Janeiro: Editora Livroarte, 1995. 47-55 p.

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BRITSKI, H. A. et al. Manual de identificação de peixes da região de Três Marias (com chaves de identificação para os peixes da Bacia do São Francisco). Brasília: Câmara dos Deputados/CODEVASF, 1984. 143 p. 214

BRITISKI, H. A. Peixes de água doce do Estado de São Paulo. In: Poluição e Piscicultura.Comissão Interestadual da Bacia Paraná-Uruguai. Faculdade de Saúde Pública da USP, 1972. 9-108 p.

CANAN, B. Aspectos biológicos dos peixes de valor econômico da lagoa de Boa Cicca, Nísia Floresta, RN. Monografia (Especialização). Natal: Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 1993. 90p.

DAJOZ, R. Ecologia geral. Petrópolis: Editora Vozes, 1973. 471 p.

SOUZA, Liliane de L. G. et al. Composição da Ictiofauna de um rio perene da Caatinga.. In: Simpósio de Biologia RN (UERN/SIMBIO/RN). Mossoró: Anais do Simpósio de Biologia RN (UERN/SIMBIO/RN), 2008.

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SANTOS, G. S. 1999. Estrutura de comunidades de peixes de reservatório do sudeste do Brasil, localizados nos rios Grande e Paranaíba, bacia do Alto Paraná.. Tese (Doutorado em Ciências). São Carlos: Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, Universidade Federal de São Carlos. 1999. 166 p.

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Trabalho apresentado de forma de painel no XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 216

Certificado de apresentação do trabalho no do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 217

Trabalho expandido publicado nos ANAIS do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE.

Fator de condição, índice hepatossomático e aspectos reprodutivos de Pimelodella cf. gracilis no bioma Caatinga

Nirlei Hirachy C. Barros, Liliane de Lima Gurgel, Wallace Silva do Nascimento, Andrea Soares de Araújo e Andrea Soares de Araújo

Introdução

O conjunto de espécies de peixes que ocorre no Bioma Caatinga representa o resultado de diversos processos, tais como, de especiação, ecológicos e antrópicos, possivelmente determinados por transgressões marinhas, regime hidrológico da região, alterações ambientais, programas de erradicação e introdução de espécie (Lundberg et al. 1998; Rosa et al. 2003; 2004). A ictiofauna da Caatinga revela a presença de 240 espécies de peixes, dentre estas, encontra-se Pimelodella cf. gracilis (Valenciennes, 1835) sendo um dos representantes da família Pimelodidae. Seu habitat constitui riachos de águas turbulentas ou cabeceiras de rios da America do Sul e Central. Há uma escassez de trabalhos que explicam as adaptações do niquim, P. cf. gracilis, no sem- árido nordestino. Portanto, o presente estudo objetivou avaliar o fator de condição, índice hepatossomático e aspectos reprodutivos desta espécie que encontra-se inserida no Bioma Caatinga, contribuindo com informações que possam subsidiar trabalhos de manejo e exploração racional.

Material e Métodos

As coletas dos exemplares foram realizadas no açude Marechal Dutra (6°24’06,87” S e 36°35’07,23” W), localizado no município de Acari, Rio Grande do Norte. Este açude apresenta importância turística e econômica, uma vez que, suas águas abastecem o município e gera renda para a população. As coletas dos espécimes foram realizadas durante o período de outubro de 2008 a junho de 2009, com o auxílio de apetrechos de pesca artesanais denominados “covos”. No Laboratório de Ictiologia, Departamento de Oceanografia e Limnologia da UFRN foi realizado a triagem e registrados os dados de comprimento total (Lt) e comprimento padrão (Lp) em cm, com aproximação em 0,1 cm; peso total (Pt), peso das gônadas (Pg) e peso do fígado (Pf) em g, com aproximação em 0,01g. Para a análise da proporção entre os sexos dos indivíduos foram calculadas as freqüências relativas mensais de machos e fêmeas para todo o período considerado. A relação peso total e o comprimento total, para sexos agrupados, foi realizada através da distribuição dos pontos empíricos individuais destas variáveis. Para o cálculo do fator de condição (K), utilizou-se a seguinte expressão segundo Lima-Junior et al. (2002): K = 100 (Wt/Lpb). O Índice Hepatossomático (IHS) foi demonstrado pela equação IHS = 100 (Wf/Wt) (Wooton et al. 1978). A curva de maturação (IGS), cujo valor representa a contribuição percentual do peso dos ovários para o peso corpóreo total do peixe foi calculado a partir da fórmula IGS = 100 (Wg/Wt) (McAdam et al. 1999). 218

Resultados e discussão

Foram capturados 103 indivíduos do niquim, sendo a proporção sexual de 1:1 para todo o período de estudo ( χ2 = 8,682, p O fator de condição (K) teve pico no mês de Janeiro, período que antecede a reprodução e está relacionado com o maior desenvolvimento das gônadas, visto que durante esta fase as gônadas ocupam um grande volume na da cavidade abdominal. O fator de condição pode ser definido como o estado de bem estar do peixe, ou como ele aproveita os recursos disponíveis no ambiente (Braga, 1986), além disso, Gurgel et al. (1997) descreve que o fator de condição sofre alterações em função de fatores intrínsecos (desenvolvimento gônadal e tamanho dos exemplares) e extrínsecos (disponibilidade alimentar, temperatura, entre outros). O resultado obtido é semelhante ao encontrado por Barbieri et al. (1996) para Astyanax fasciatus (Cuvier, 1819), na represa do Lobo, SP. De fato, vários trabalhos demonstram que existe correlação positiva entre o acúmulo de gordura corpórea e a condição de peixes, bem como estreita relação entre o desenvolvimento gonadal e a variação sazonal do fator de condição dos peixes (Chellappa et al. 2003; Santos et al. 2004). O índice hepatossomático (IHS) foi utilizado como um bom indicador do período reprodutivo, mostrando um aumento no inicio do período reprodutivo e, logo em seguida uma depleção no peso do fígado, esse comportamento indica que a gordura acumulada foi gasta no período reprodutivo. Resultado semelhante foi obitdo para Hexanematichthys proops (Siluriformes, Ariidae) por Cantanhêde et al. (2007) no Litoral Ocidental Maranhense. Através da análise mensal dos valores do índice gonadossomát ico (IGS) para sexos agrupados, os resultados demonstraram que o período reprodutivo foi determinado entre os meses de fevereiro a abril, com pico de reprodução em março. Período semelhante foi encontrado para a mesma espécie Pimelodella cf. gracilis do rio Amambaí/MT, onde a época reprodutiva está compreendida entre os meses de outubro a abril, Santos (2005).

Conclusão

O período reprodutivo de Pimelodella cf. gracilis, inserido no açude Marechal Dutra do bioma caatinga, está compreendido nos meses de março a abril. Quanto ao fator de condição, o maior valor foi observado no mês que antecedente o período de reprodução, sendo usado como um bom indicador da época reprodutiva. O índice hepatossomático também foi utilizado como um indicador, já que seu maior valor no mês de março indica que possivelmente nesse período os peixes estavam mobilizando reservas energéticas para a reprodução.

Referências bibliográficas

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Trabalho apresentado de forma de painel no XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 221

Certificado de apresentação do trabalho no do XII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 13 a 16 de outubro/2009 em Gravatá/PE. 222

Resumo do Trabalho apresentado durante o Congresso de Iniciação Cientifica da UFRN - CIC-2010, de 25 a 28 de julho de 2010. 223

Certificado de apresentação do trabalho no Congresso de Iniciação Cientifica da UFRN - CIC-2010, de 25 a 28 de julho de 2010. 224

Trabalho apresentado de forma de painel no Congresso de Iniciação Cientifica da UFRN - CIC-2010, de 25 a 28 de julho de 2010. 225

Trabalho apresentado de forma de painel no XIII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 8 a 11 de novembro/2011 em Recife/PE. 226

Certificado de apresentação do trabalho no XIII Congresso Nordestino de Ecologia, realizado de 8 a 11 de novembro/2011 em Recife/PE. 227

Resumo do Trabalho apresentado durante o Congresso Internacional de Ecologia, realizado de 23 a 26 de outubro/2011 em São Carlos/PE.

REPRODUCTIVE ECOLOGY OF THE FRESHWATER FISH Leporinus piau IN A BRAZILIAN SEMIARID RESERVOIR

Wallace Silva do Nascimento (Pós-Graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte); Andrea Soares de Araújo (Pós-Graduação em Psicobiologia, UFRN); Emilly Kataline Rodrigues Pessoa(Pós-Graduação em Psicobiologia, UFRN); Maria Emília Yamamoto (Depto. de Fisiologia, UFRN, RN); Naithirithi T. Chellappa (Depto. de Oceanografia e Limnologia, UFRN); Sathyabama Chellappa (Depto. de Oceanografia e Limnologia, UFRN) [email protected]

RESUMO O presente trabalho investigou a ecologia reprodutiva do peixe dulcícola piau, Leporinus piau nativo da região semiárida do Nordeste Brasileiro. Foram realizadas amostragens mensais entre janeiro a dezembro de 2009, sendo capturado um total de 211 exemplares. Foram registrados os parâmetros ambientais, tais como, pluviosidade, temperatura, pH, condutividade elétrica e concentração de oxigênio dissolvido da água. A população amostrada mostrou uma leve predominância de machos (55%) enquanto as fêmeas foram maiores em comprimento e mais pesadas. Ambos os sexos de L. piau apresentaram crescimento alométrico positivo, indicando um incremento maior de peso do que comprimento. A primeira maturação sexual ocorreu em tamanhos menores nos machos (16,5cm de comprimento total), do que as fêmeas (20,5cm). A espécie apresenta uma alta fecundidade de 54,966 em média, com desenvolvimento ovocitário sincrônico com desova total. O período de desova de L. piau coincidiu com o período chuvoso da região. A concentração de oxigênio dissolvido e a pluviosidade foram os fatores que mais influenciaram durante o reríodo reprodutivo, enquanto pH e condutividade elétrica foram fatores importantes durante o período de estiagem. Durante o período reprodutivo, o fator de condição (K) e índice gonadossomático (IGS) de L. piau foram correlacionados inversamente. L. piau apresenta alta capacidade reprodutiva que resulta em seu aumento populacional e exploração efetiva dos recursos ambientais da região semiárida.

ABSTRACT This study investigated the reproductive ecology of the freshwater fish, Leporinus piau native to the semiarid region of Northeastern Brazil. Samplings were carried out on a monthly basis from January to December 2009, and a total of 211 individuals of L. piau were captured. The environmental parameters such as rainfall, temperature, pH, electrical conductivity and concentration of dissolved oxygen of water were registered. The sampled population showed a slight predominance of males (55%), however females were larger and heavier. L. piau showed positive allometric growth, indicating a higher increase in weight than length. The first sexual maturation of males occurred earlier at 16.5 cm than the females which matured at 20.5 cm of total length. The average fecundity was 54.966 with synchronous oocyte development. L. piau is a total spawner and the breeding season coincides with the rainy season of the region. The concentration of dissolved oxygen and rainfall were the most influential factors during the reproductive season, while pH, water temperature and electrical conductivity were 228 the important factors during the dry season. During the reproductive period, the condition factor (K) and gonadosomatic index (GSI) were negatively correlated. L. piau presents a high reproductive output which provides for its population increase and effective exploitation of environmental resources in the semiarid region.

INTRODUCTION/ OBJECTIVES Brazil is an important part of the Neotropical region which holds the largest biodiversity on the planet, accounting for around 13% of the total world biota (QUEIROZ et al. 2006). The climate of Brazil varies considerably from the Northern tropical zone to the temperate zones below the Tropic of Capricorn, thus exhibiting the equatorial, tropical, semiarid, highland tropical and subtropical climatic regions. Northeastern Brazil has distinctive scrub vegetation, referred to as “Caatinga”, consisting of xerophytic low thorny bushes adapted to the semiarid climate, which covers over 10% of the Brazilian territory. The Caatinga is considered to be one of the 37 Wilderness Areas of the World, and it plays an important role in the maintenance of regional macro-ecological process, as well as indirectly supporting regions with diversity and endemism in Brazil (LEITE and MACHADO, 2010). The seasonality of the freshwater ecosystems in Northeastern Brazil is due to recurrence of extended drought, irregular rainfall, high temperatures and an elevated rate of water evaporation. This region receives almost 750 mm of annual rainfall and has an average annual temperature of 26oC throughout most of the region (SILVA, 2004) and encompasses more than 750,000 km2 in the northeast region of Brazil being the only Brazilian biome that is situated entirely inside the Brazilian territory (LEAL et al., 2003). It is designated as a semiarid region (AB’SABER, 1995) due to its soil, vegetation, precipitation and temperature levels. Tropical fish communities are regulated by combinations of rainfall, water temperature, dissolved oxygen concentration and food availability, besides other factors (LOWE- MCCONNELL, 1987). In semiarid environments the most important cue for reproductive activity is often rainfall, which modulates the timing of reproduction and recruitment (CHELLAPPA et al., 2003; CHELLAPPA et al., 2009). The native freshwater fish of the semi arid region, Leporinus piau (Fowler, 1941) was chosen to study its reproductive ecology. This species is widely distributed in the hydrographic basins in Northeast Brazil (GARAVELLO and BRITSKI, 2003; CHELLAPPA et al. 2009; NASCIMENTO et al., 2011; CHELLAPPA et al. 2011) and is important for commercial and sport fishing as well as being a great potential for aquaculture, besides being ecologically important as a foraging fish (GOMES and VERANI 2003; ALVIM and PERET 2004). The present study investigated the reproductive ecology of L. piau. The length-weight relationship, sex ratio, body size at first gonadal maturity, gonadal maturity stages, gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K) of L. piau were verified. The reproductive period was correlated to environmental variables such as rainfall, water temperature, electrical conductivity, pH and concentration of dissolved oxygen. This information could contribute to a better management and conservation of the study species in the semiarid region.

MATERIAL AND METHODS Sampling was carried out on a monthly basis from January to December 2009, in the Marechal Dutra Reservoir, RN, located in Northeastern Brazil (6° 26’ 11’’S and 36° 36’ 17’’W). The reservoir has an accumulation capacity of 40x106 m3 with maximum depth of 25m and mean of 8.5m. This reservoir is the main source of drinking water in the 229

Acari village, besides being important for fisheries and agriculture. This reservoir was constructed in the hydrographic basin of River Piranhas-Assu, which is the main hydrographic basin in Rio Grande do Norte, covering an area of 44,000 km². Fish samples were captured using gill nets, 50m long and 2m high, with different mesh sizes (varying from 6 to 12 cm), with fishing effort of 12 hours. Fish captured were numbered, measured, weighed and samples of fish were used for morphometric measurements and meristic counts to confirm the taxonomical identification of the species (BRITSKI et al. 1984). Measures of total length (Lt  1mm) (distance from the anterior extremity of the maxilla to the final extremity of the tail fin), total body mass (Wt  1 g) and gonadal weight (Wg  0.1mg) were recorded. Sex ratio was established by the quotient between the number of males and females. Young individuals were not considered as it was not possible to determine their sex by macroscopic observations. The chi-square test (2) was applied to check for possible differences between the proportions established. A significance level of 5% was adopted for all the tests. To determine the population structure, the length and body mass were determined separately for males and females. The absolute frequencies of individuals were distributed into five classes of total length (Lt) and twelve of body mass (Wt). The weight-length ratio was estimated for females and males by using the equation: Wt = a.Ltb (LE CREN 1951; FROESE, 2006). The body size at first gonadal maturity (L50) where 50% of the individuals exhibited maturing gonads was estimated from the relative frequency distribution of adult males and females, using their standard length classes (mean ± SD). The gonadosomatic index (GSI) was calculated using the formula of Wootton et al. (1978) given by: GSI = weight of ovary (g) / body mass of fish (g) - weight of gonads (g) × 100. Breeding period of was determined by the temporal relative frequency distribution of the different stages of ovarian maturation (DE MARTINI and FOUNTAIN 1981). Condition Factor (K) was calculated using the equation K=Wt/Lb. A single weight- length equation (W=aLb) was fitted to estimate the value of coefficient b, using the data obtained from all individuals collected (FROESE, 2006). Fecundity was estimated following the method of Vazzoler (1996). The type of spawning was assessed by measuring the oocyte diameter using binocular microscope (x 20) and ocular micrometer (± 1 μm). To characterize the dry and rainy seasons, rainfall data of the region was obtained from the Meteorological Department of EMPARN (Agriculture Research Company of Rio Grande do Norte), Natal, Brazil. Water temperature (ºC), concentration of dissolved oxygen (mgL-1), pH and electrical conductivity (μScm-1) were recorded monthly in situ at three different points, using specific probes from the WTW multi 340i multiparameter kit, which was calibrated before each recording. The limnological values were recorded between 09:00 and 10:00h. Distribution of raw data was checked for normality and was log transformed when necessary. Length-weight relationships were determined using logarithmically transformed data. Pearson’s correlation tests were performed to determine the correlation between the variables weight and length. Monthly Gonadosomatic indices of females and males were related to rainfall data at 5% level using Spearman test correlation. The software package SPSS for Windows 13.0 was used for all statistical analyses. The principal component analysis (PCA) was used in ordering the five environmental variables (water temperature, concentration of dissolved oxygen, pH, electrical 230 conductivity and rainfall) in two factorial axes, with an objective to reduce the dimensionality of the data and to describe the relationships between these environmental variables. The PCA was performed from the linear correlation matrix of environmental variables after logarithmic transformation of data. The ordinations were carried out in the software XLSTAT 7.5.

RESULTS/ DISCUSSION A total of 211 specimens of L. piau were captured during January to December 2009. There was a slight predominance of males (55%) over females (45%). Monthly analysis showed alterations in sex ratio, with predominance of males between January and March and in September, while females predominated in May and October. The sex proportion of 1:1 did not differ significantly at 5% level (2 = 0.57). The total length of females ranged from 11 to 32.9 cm (20.9±4.8) and that of males from 9.6 to 27.5cm (18.4±4.1). A higher frequency of females was observed in the 15- 25 cm class and the largest number of males was found in the 15-20 cm class. Females attained longer lengths than males (t = -3.94; p = 0.0001). Total body mass of females varied from 15 to 601.5g (164.7 ± 127), and that of males from 11.5 to 275g (98.3 ± 70.8). A large number of females were recorded in the 15 to 115g class whereas the males showed greatest frequency in the 15 to 65g class. Females attained significantly higher weights than males (t = -4.6; p = 0.000007). For females the total weight-length equation was: Wt = 0.0055Lt3.3234, with r = 0.9957 and for males it was Wt= 0.0072Lt3.2187, with r = 0.9872. This species show positive allometric growth, indicating that the incremental gain in weight is higher than the gain in length. Males attain first maturity (L50) earlier compared to females. The estimated total body length for the first gonadal maturity of males was at 17.5cm (± 0.08) and that of females was 21 cm (± 0.25). Gonads in pairs were located dorsolaterally in the coelomatic cavity and ventral to the swim bladder. The gonadal maturity comprised of four stages for both sexes. Immature ovaries were reduced in size, transparent, without prominent vascularization, with the presence of translucent oocytes. Immature testicles were with smooth rounded margins, transparent and small. Ovaries and testes were with large amounts of lipid deposition. Maturing ovaries showed increase in size, occupying 1/3 to 1/2 of the coelomatic cavity, with oocytes visible to the naked eye, grey in colour with prominent vascularization. Testicles showed an increase in dimension and vascularization and whitish in coloration. Gonads were still with lipid deposition. At maturing stage, the ovaries were at their maximum size, occupying nearly the 2/3 or more of the coelomatic cavity, with larger oocytes, greyish with obvious vascularization. Testicles were at their maximum size, with pink coloration and spermatic fluid flows under light pressure. There was no obvious presence of lipid deposits. Spent ovaries were flaccid and smaller and reddish in coloration while testicles exhibit hemorrhagic and flaccid aspects. The relative frequency of gonadal development stages indicate that maturing individuals occurred during the entire study period, but were more frequent between July and December. Mature fish occurred frequently from January to June. The reproductive period extended from January to June, with spawning occurring between April and June. The lowest value of gonadosomatic index of males (0.7) was recorded in July and the highest in December (16.9). The lowest GSI value (1.1) for females occurred in July and the highest (28.03) in January. For males and females the GSI values were high from January to April, with a decline in May to September, increasing again from October to December. Condition factor values increased between May to September 231

2009, thus correlating inversely with GSI. On the other hand, monthly GSI values of males and females did not show positive correlation with rainfall (p > 0.05). The diameter size of mature oocytes ranged from 7 to 1400 μm, with a mean of 1112 μm (± 250.2). Oocyte diameter distribution showed greater relative frequency of 1300 μm and lower frequency of smaller oocytes. The total fecundity varied from 13077 to 140523 vitellogenic oocytes with a mean of 54966 (±24396). Relative fecundity was 184.4 oocytes/g of body mass. The relationship between total body mass of females and fecundity showed a positive correlation (r = 0.8327). The strongest correlation was found between gonadal weight and fecundity with (r = 0.9161). Two distict batches of oocytes and high fecundity indicate that this species is a total spawner. The period from January to June was the rainy season of the region and no rainfall was recorded between August to December 2009. Water temperature varied from 25°C to 30.3°C, with a mean of 27 °C (± 1.6 SD). The lowest value of 25°C was recorded in April and May 2009, corresponding to the months of highest rainfall. Highest temperature of 30.3°C was recorded in December during the dry season. Concentration of dissolved oxygen ranged from a minimum of 5.7 mgL-1 in August to a maximum of 12.4 mgL-1 in February, with a mean of 7.5 mgL-1 (± 1.8). pH was alkaline throughout the study period, with a maximum value of 9.4 in November and minimum of 7.8 in May, with a mean of 8.6 (± 0.5). Mean electrical conductivity was 439.5 μScm-1 (± 59.9), the lowest value of 330μScm-1 occurred in May, and the highest value of 533 μScm-1 was recorded in November and January. The Principal component analysis (PCA) applied to the environmental variables showed that the two first axes together explained 95.05% of the total variance in environmental variables. The first factorial axis explains 80.87% of data variance, while the second explains 14.18%. The ordination diagram shows that environmental variables such as concentration of dissolved oxygen and rainfall were the most influential factors during the rainy season (January to June 2009), while pH, water temperature and electrical conductivity were the most important factors during the dry season (from July to December 2009). Analysis of population structure in relation to sex ratio provides important information about the relationship between the individuals and the environment. Sex ratio did not differ from the expected 1:1, but a significant male predominance was found between January and March and in September. Spatial sex segregation may be occurring, with males and females inhabiting different areas, which could influence the sex ratio. Narahara et al. (1985) suggested that a deviation in the sex ratio may be related to the length of the individuals, which could result in preferential capture. The fact that females predominated in May and October might have been due to added gonadal weight, making the females more susceptible to capture (GURGEL, 2004). The weight-length ratio has been used to estimate biomass based on length frequency data and as a measure of expected weight variation, which includes lipid accumulation and gonadal development (CHELLAPPA et al. 1989). In this study, the estimate of parameter b above 3 for males and females of L. piau suggests that this fish has a positive the allometric value, attaining more body mass than length. Analysis of first maturity in L. piau revealed that males mature before females. Although length at first gonadal maturity shows variations between species owing to food availability and different growth rates, several tropical species seem to achieve it when they attain between 40 and 50% of asymptotic length (AGOSTINHO et al. 1991). Gonadal morphology of L. piau follows the same pattern described for anostomid fish (THOME et al. 2005). 232

Environmental factors exert an influence on continental aquatic ecosystems, acting on the ecological processes of biological communities. Interaction between environmental variables, including temperature, rainfall and floods, provide exogenous control over the periodicity of reproductive events (LOWE-MCCONNELL 1987). GSI demonstrates the functional gonadal status in relation to fish body mass, indicating the spawning period. Mean GSI values show that the reproductive period of males and females occur during the rainy season. Higher GSI values of females indicate that weight of ovary during the maturity process is pronounced (CHELLAPPA et al. 2003; 2009). Though GSI of L. piau was not significantly correlated with changes in rainfall, this environmental factor has been reported for triggering spawning in tropical fish (CHELLAPPA et al. 2009). The high concentration of dissolved oxygen coincided with the spawning period of this species. GSI seems to be a good indicator of the reproductive period of L. piau. Fecundity is important for estimating fish stocks and to indicate the life strategy of the species. Relationships between absolute fecundity and total body length, absolute fecundity and total body mass indicate an increase in fecundity in proportion to the increase in length and weight.

CONCLUSIONS L. piau is an important ecological component of the rivers in semiarid region. The first sexual maturation of males occurred earlier than the females. L. piau is a total spawner with elevated fecundity and breeds during with the rainy season of the region. The concentration of dissolved oxygen and rainfall were influential factors during the reproductive season. During the reproductive period, the condition factor and gonadosomatic index were inversely correlated. L. piau presents a high reproductive output which provides for its population increase and effective exploitation of environmental resources in the semiarid region.

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Trabalho apresentado de forma de painel no Congresso Internacional de Ecologia, realizado de 23 a 26 de outubro/2011 em São Carlos/PE. 235

Certificado de apresentação do trabalho no 3º Simpósio de Psicobiologia, realizado de 24 a 26 de novembro/2011 em Natal/RN.