生物學報（2013）48：1-11 DOI：10.6248/BF.2013.48.01

台灣福山地區三種埋葬蟲的分布與尼泊爾埋葬蟲(Coleoptera: ) 的族群動態

黃文伯 1 葛兆年 2* 1 國立台南大學生態科學與技術學系 2 行政院農業委員會林業試驗所森林保護組

（收稿日期：2013.2.1，接受日期：2013.4.15）

摘 要

本研究為探討福山地區三種埋葬蟲的棲地分布與季節性活躍，並標放尼泊爾埋葬蟲，來分析 該物種的族群動態。紅胸埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲有顯著的時空棲位區隔，紅胸埋葬蟲偏好在夏季的 草地活動，而尼泊爾埋葬蟲則偏好春秋季的林地。紅胸埋葬蟲、大黑埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲的活躍 期高峰，在海拔較高的阿玉山皆晚於海拔較低的福山。在阿玉山所捕獲的紅胸埋葬蟲與尼泊爾埋葬 蟲，其前胸背板寬皆顯著大於在福山的族群；不論在福山或阿玉山，紅胸埋葬蟲雄蟲個體大小皆較 大於雌蟲；尼泊爾埋葬蟲在阿玉山的族群，雌蟲大小顯著大於雄蟲，但於福山的族群則無差別。雖 然尼泊爾埋葬蟲的捕獲數量在2002年調查期間出現三個高峰值，但以Jolly-method估算，族群大小 穩定，僅在四月初出現高峰期。尼泊爾埋葬蟲在光週期L/D: 11/13、溫度20oC的條件下，世代所需 時間為44 ± 1.04日，四月中羽化的高峰期可對應到二月底成蟲活動的高峰期。尼泊爾埋葬蟲4日內 移動距離中位數為174.4 m，福山與阿玉山兩地族群未發現明顯交流的現象。

關鍵詞：埋葬蟲科、棲地分布、季節性活躍、尼泊爾埋葬蟲、標放再捕捉、Jolly 法、族群動態

緒 言 致昆蟲劇烈地競爭屍體資源(Wilson and Fudge, 1984; Wilson et al., 1984; Trumbo, 1990)。儘管埋 埋葬蟲科(Silphidae)甲蟲屬於動物屍體分解 葬蟲壽命可以長達四個月左右(Hwang and Shiao, 者，在物質轉換、能量循環中為重要角色之一。 2011)，但埋葬蟲要發現可適合做為繁殖用的屍體， 埋葬蟲科包含了Nicrophorinae和Silphinae兩亞科， 一生可能只有一次(Scott and Gladstein, 1993)。在 除少數物種為植食性外(Anderson and Peck, 發現屍體後，同種或異種之間的個體亦經常為了 1984)，本科大部份物種的成蟲與幼蟲皆以動物屍 爭奪屍體而打鬥(Pukowski, 1933; Bartlett and 體為營養來源。在Nicrophorinae的物種中，特別 Ashworth, 1988; Otronen, 1988; Müller et al., 是斑紋埋葬蟲屬(Nicrophorus spp.)因具有埋葬屍 1990)。在競爭排斥原理下，使用相似資源的物種， 體與撫育的行為，較為偏好利用小型(如鼠、鳥) 應在生態棲位上發生區隔的現象(Hutchinson, 屍體(Pukowski, 1933; Trumbo, 1992; Scott, 1998; 1958; MacArthur and Levins, 1964; Levins, 1968)。 Hwang and Shiao, 2008; Sikes, 2008)；而Silphinae 共域的埋葬蟲即存在日、夜與黃昏活動習性的差 的物種在無撫育行為下，則傾向利用大型屍體(> 異、季節性活躍高峰的差異，以及棲地偏好的差 300 g)進行繁殖(Ratcliffe, 1996; Hoback et al., 異(Scott, 1998)。 2004)。 屍體分解速率與溫度、溼度、棲地類型和季 節肢動物是屍體微棲地中主要的生物類群， 節有關(Payne, 1965; Nabaglo, 1973; Swift et al., 雙翅目(Diptera)、鞘翅目(Coleoptera)、膜翅目 1979)。而屍體分解速率則影響屍體資源可利用的 (Hymenoptera)與蜘蛛目(Araneae)在屍體上即佔 時效，進而影響分解者的族群密度與群聚的物種 了78%~90%的個體組成(Payne, 1965; Johnson, 組成(Hanski and Cambefort, 1991 ; Martin-Piera 1975)。動物屍體對昆蟲來說，是較為稀少的資源 and Lobo, 1993)。在野外，蠅類幼蟲與螞蟻是優 (Wilson, 1971; Hanski and Cambefort, 1991)，此導 勢的屍體分解者(Hwang, 2011)，在溫度較高的環

＊通信作者：葛兆年（Chao-Nien Koh）；FAX：886-2-23078755；E-mail：[email protected]

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境中，屍體先被蠅類與螞蟻發現並被迅速分解的 屍體誘餌。兩種棲地類型所有誘餌陷阱皆於兩小 機率較高(Putman, 1978; Easton, 1979)。這造成埋 時內同步置放誘餌，每個陷阱中每月各置放兩隻 葬蟲可用做繁殖的屍體資源過少，而影響埋葬蟲 4 ~ 5週齡ICR品系小鼠屍體(約20 g重)，每次放置 的繁殖成功率(Scott et al., 1987)。研究指出埋葬 一隻，每隻小鼠屍體皆放置4日，並統計兩個4日 蟲族群密度在海拔較高處大於海拔較低處 中陷阱內的埋葬蟲個體。為確定埋葬蟲受屍體誘 (McKinnerney, 1978; Halffter et al., 1983)，而同種 餌吸引，距離每個誘餌掉落式陷阱的5 m外，另 埋葬蟲的體型在較高海拔則大於較低海拔的個 設置一個僅含PVC水管擋土牆、漏斗與集蟲杯的 體(Smith et al., 2000)。較低的溫度可增加埋葬蟲 無誘餌掉落式陷阱，以統計確認屍體的吸引效 繁殖成功率(Trumbo, 1990)，即可能基於環境溫度 果。 的差異，影響埋葬蟲在不同海拔高度的族群密度。 2002年2月至同年6月除了於福山樣區調查 此外，昆蟲幼蟲生長發育所需的時間，在不同海 外，並在與福山直線距離約4 km遠、海拔高度 拔高度的差異(Danks, 1994; Sparks et al., 1995; 1200 ~ 1300 m的阿玉山樣區(24o46’N, 121o36’E) Sota, 1996)，亦可能是同種埋葬蟲的體型在不同 進行調查，該樣區棲地與福山溪谷林地相似，皆 海拔高度存在差異的原因。 為鬱閉闊葉林所覆蓋，穿越線為沿稜線的登山步 本研究即調查福山地區三種埋葬蟲的季節 道，陷阱設於步道兩側。此期間於福山與阿玉山 性活躍與棲地偏好，以及海拔高度對個體活躍與 兩樣區穿越線的林地內，分別設置15個與上述結 體型的影響。利用標放再捕捉尼泊爾埋葬蟲 構相同的誘餌掉落式陷阱，陷阱間距為100 m以 (Nicrophorus nepalensis Hope)個體的方法分析該 上，每月放置一隻4 ~ 5週齡Wistar品系大鼠屍體 物種的族群動態，並了解尼泊爾埋葬蟲的生活史 (約130 g重)，並計算兩樣區每個月於4日內所捕獲 週期，比對野外新羽化個體之親代的繁殖時間點， 的埋葬蟲個體數量。同時以游標尺測量兩樣區紅 和探討該物種個體移動能力與族群間交流的可 胸埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲個體的前胸背板寬度， 能性。 以比較兩樣區族群或性別的個體大小差異。

材料與方法 尼泊爾埋葬蟲的族群動態 2002 年 2 月 24 日至 4 月 22 日於福山樣區， 埋葬蟲的採集與形態測量 將每 4 天所捕捉的尼泊爾埋葬蟲個體於翅鞘上以 2001年2月至2002年1月的研究樣區位於台 1 號蟲針戳孔編碼標放。翅鞘戳孔後，在無外力 灣福山的哈盆自然保留區(24o45’N, 121o34’E，以 損傷下，該孔洞皆能長久保留，且在橙色斑塊處 下簡稱福山)，海拔高度為600 ~ 800 m之間，沿哈 戳孔，孔緣發黑明顯，可清楚以肉眼辨識。編碼 盆溪河岸規劃穿越線，於開闊的草地與鬱閉的林 方式為採用 Müller (1977)所設計，將翅鞘畫分為 地兩種類型棲地相隔內，每200 m設置一個誘餌 四個區塊，每一個區塊最多戳兩孔，並以孔洞位 掉落式陷阱，兩種棲地類型各設置8個取樣點。 置的排列對應出 1 ~ 9 的數字編碼，四個區塊分 誘餌掉落式陷阱結構為將一個20 cm高、內 別對應個位數、十位數、百位數和千位數，起始 徑15 cm的PVC空水管埋入地面下做為擋土牆，水 數字 1 皆接近翅鞘中線，翅鞘左右兩面編碼為鏡 管上方切面邊緣與地面齊平；管內置放一個出口 像對稱，以此編碼方式，每隻甲蟲最多僅戳 8 孔， 為內徑2 cm寬的漏斗，漏斗上緣為直徑15 cm以 且最多可編 9999 隻甲蟲(圖一)。 契合水管內徑，漏斗插入500 ml附有杯蓋的塑膠 集蟲杯中，杯底用圖釘鑿孔以排放積水；為避免 將埋葬蟲以個體識別的程度編碼標放後，透 腐食性脊椎動物取食誘餌，在埋管的地表鋪設60 過再捕捉的機率，以 Jolly-method 估算族群的大 x 60 cm2的鐵絲網，以營釘固定，並剪除鐵絲網 小(Mühlenberg 1993)，族群大小的計算方式為： 中間16 x 16 cm2的面積以開放漏斗上方；鐵絲網 P =((a x Z / R ) + r ) n / r 與漏斗上方置有一個16 x 16 x 8 cm3下方開放的 t t t t t t t 鐵籠，鐵籠網目為2 x 2 cm2，用8條尼龍束帶將鐵 其中

絲網與鐵籠束緊，以防止脊椎動物挖掘侵入，鐵 Pt：為時間 t 的族群大小 2 籠上方覆蓋一塊20 x 20 cm 的壓克力板擋雨；鐵 nt：為時間 t 的總捕獲數

籠內、漏斗正上方懸掛塑膠培養皿，以承載小鼠 at：為時間 t 所標放的個體數

2 埋葬蟲分布與族群動態

a rt：為時間 t 再捕獲有標記的個體數 b

Rt：為時間 t 所標放且時間 t 之後再捕獲的 總數

Zt：為時間 t 前標放且時間 t 之後再捕獲的 總數

在無外力影響且食物充分的情況下，尼泊爾 埋葬蟲壽命約為121天(Hwang and Shiao, 2011)， 圖一、翅鞘戳孔編碼示意圖：(a)將翅鞘畫分為四個區 羽化後個體翅鞘約在 5 日內完全硬化，以 1 號蟲 塊，分別對應個位數、十位數、百位數和千位數；(b) 針戳孔時會產生阻力。因此在翅鞘戳孔時，同時 單一區塊內，孔洞排列的位置所對應1 ~ 9的數字編 檢測翅鞘硬度，若翅鞘較軟，戳孔時無阻力，則 碼。 視為剛羽化的個體。編碼標放的個體亦紀錄釋放 Figure 1. Schematic diagram of puncture coding on 時的 GPS 座標，以及再捕獲的時間與地點座標， elytra: (a) Elytra are divided into four blocks, which 基於捕捉標放的時間間隔幾乎都是 4 日，因此在 correspond to a 1-digit, 10-digit, 100-digit and 1000-digit block; (b) the arranged hole positions correspond to 1 to 評估埋葬蟲的移動能力時，皆換算為 4 日內的直 9 in the digital code in a single block. 線移動距離。 為確認新羽化個體在先前季節被親代產下 離的影響。統計顯著性的 alpha level 皆設定在 的時間點，將野外個體攜回實驗室，使其繁殖在 0.05。 較為接近野外日長與溫度的條件中，以估計世代 時間。野外成蟲以二氧化碳麻醉，在解剖顯微鏡 結 果 下以鑷子挑掉蟎類後，成對埋葬蟲置於直徑 11 cm 高 8.5 cm 內置 4 cm 厚培養土的透明塑膠容器 埋葬蟲的時空分布 中，並給予一隻約 20 g 的 ICR 品系小鼠屍體。將 由2001年2月至2002年1月於福山共捕獲紅 容器置於日長 11 hr 與溫度 20°C 的生長箱中，伺 胸埋葬蟲(Calosilpha cyaneocephala Portevin)、大 幼蟲離巢欲化蛹時，使用同樣規格的容器裝盛 4 黑埋葬蟲(Nicrophorus concolor Kraatz)與尼泊爾 cm 厚培養土，最多置入 8 隻幼蟲使其化蛹，並 埋葬蟲(Nicrophorus nepalensis Hope)個體共175 計算各對埋葬蟲從給予屍體至該巢後代羽化所 隻次，分析十二個月份具誘餌陷阱與不具誘餌陷 需的時間。 阱中所捕獲的三種埋葬蟲數，三種埋葬蟲皆受到 屍體誘引(Wilcoxon Signed Ranks Test: p < 0.05, n 統計分析 = 12)。其中大黑埋葬蟲較為零星出現，在九月時 本研究比較不同種埋葬蟲受屍體的吸引程 捕獲最多，但僅有5隻個體。另外兩種埋葬蟲在 度，以及在林地棲地與草地棲地的偏好，採用 時間上則有較明顯的區隔，尼泊爾埋葬蟲於福山 Wilcoxon Signed Ranks Test 分析 12 個月份個體 出現的時間為春秋兩季，而在夏季則完全消失； 數量的相依性數據。不同種埋葬蟲五個月份的活 紅胸埋葬蟲出現的時間為春末至秋季，五月時為 躍期比較，各於福山與阿玉山兩地檢定多組條件 活躍期最高峰，七至九月亦相當頻繁地出現(圖 下卡方分布(chi-square distribution)的同質性，在 二)。 計算出所試驗的卡方值後，對應該試驗所屬的自 以十二個月份分析埋葬蟲物種對林地或草 2 由度，當獲得之同質性機率低於 5%時 (χ -test: p 地的偏好，除大黑埋葬蟲因個體數目過少，無法 < 0.05)，即表示該試驗各組間存在顯著差異。埋 區分其棲地偏好外(Wilcoxon Signed Ranks Test: 葬蟲的個體大小分析，採用獨立樣本 t 檢定 p = 0.24, n = 12)，紅胸埋葬蟲顯著偏好在草地出 (Independent Sample t-Test)比較在福山與阿玉山 現(Wilcoxon Signed Ranks Test: p < 0.05, n = 12)， 兩地族群的差異，以及單一族群中兩性別個體大 而尼泊爾埋葬蟲則偏好以林地做為主要的活動 小的差異。分析影響尼泊爾埋葬蟲移動能力的因 空間(Wilcoxon Signed Ranks Test: p < 0.05, n = 子，使用簡單線性迴歸(Simple Linear Regression) 12)，後兩者的棲位出現時間性與空間性的區隔。 探討移動距離與個體大小(前胸背板寬度)的關係， 2002 年 2 月至同年6 月在海拔高度600 至 以及以 Mann-Whitney U-test 比較性別對移動距 800m福山樣線與在海拔高度1200至1300m的阿

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350 30 C. cyaneocephala a 300 N. concolor 25 250 N. nepalensis 200 20 150 15 100 number 50 10 0 23456 5

0 14 b 234567891011121 12 month 10 8 圖二、2001年2月至2002年1月各月份於福山哈盆自然

number 6 保留區所捕獲的紅胸埋葬蟲(Calosilpha 4 cyaneocephala)、大黑埋葬蟲(Nicrophorus concolor)與 2 0 尼泊爾埋葬蟲(Nicrophorus nepalensis)之個體數量。 23456 Figure 2. Number of C. cyaneocephala, N. concolor, and N. nepalensis captured per month in Hahpen Nature 400 350 c Preserve in Fushan from February 2001 to January 2002. 300 250 玉山樣線進行調查，三種埋葬蟲在較高海拔阿玉 200 150 山樣線的活躍期皆顯著晚於較低海拔的福山樣 100 線(χ2-test: 紅胸埋葬蟲: p < 0.001, 大黑埋葬蟲: p 50 0 < 0.01, 尼泊爾埋葬蟲: p < 0.001)。紅胸埋葬蟲在 23456 month 福山樣線出現時間較早，2月即有捕獲紀錄，但

月捕獲數量皆在100隻以下，但3月在阿玉山樣線 圖三、2002年2月至6月在福山樣線(—)與阿玉山樣線 出現後，於4月的捕獲數量即超過100隻，於5、6 (---) 所捕獲三種埋葬蟲的數量，(a) 紅胸埋葬蟲 月仍持續增加；大黑埋葬蟲在福山樣線出現的時 (Calosilpha cyaneocephala) 、 (b) 大黑埋葬蟲 間亦早於阿玉山樣線一個月，在福山活躍的高峰 (Nicrophorus concolor)、(c)尼泊爾埋葬蟲(Nicrophorus 期為5月，而捕獲的數量在阿玉山樣線則是在5月 nepalensis)；三種埋葬蟲的數量高峰月份皆有顯著不 2 過後陡增；尼泊爾埋葬蟲在福山樣線於2月突然 同(χ -test, p皆 < 0.01)。 大量出現，但其捕獲量隨即逐漸降低，並於5月 Figure 3. Number of carrion (per species) captured per month in Fushan (—) and Ayushan (---) 時無捕獲紀錄，在阿玉山樣線捕獲數量則是於4 from February 2002 to June 2002. (a) C. cyaneocephala 月達到高峰，雖然在兩樣線2月份皆有個體出現， (χ2-test: p < 0.001), (b) N. concolor (χ2-test: p < 0.01), 但活躍期高峰在阿玉山樣線延後了兩個月(圖 and (c) N. nepalensis (χ2-test: p < 0.001). The peaks of 三)。 the beetle numbers in Fushan and Ayushan were significantly different for three carrion species 除了此三種埋葬蟲在實驗期間被捕獲外，亦 (χ2-test, all p < 0.01) 捕獲另外兩種埋葬蟲，粗腿埋葬蟲(Necrodes nigricornis Harold)於2001年1月進行前測時於草 在福山與阿玉山兩地族群體型上的差異，兩物種 地捕獲11隻，而雙斑埋葬蟲(Diamesus bimaculatus 位於較高海拔阿玉山的甲蟲族群，前胸背板寬度 Portevin)則是在2003年12月於林地陷阱中捕獲1 皆大於較低海拔福山的族群(t-Test: p < 0.001；紅 隻，並於2001年夏天在山羌(Muntiacus reevesi 胸埋葬蟲：福山 平均值 = 8.91 ± 0.65 mm，n = micrurus Sclater)屍體上觀察到，粗腿埋葬蟲與雙 195、阿玉山 平均值 = 9.34 ± 0.57 mm，n = 334； 斑埋葬蟲於實驗期間皆未受小鼠或大鼠屍體吸 尼泊爾埋葬蟲：福山 平均值 = 4.71 ± 0.62 mm， 引而捕獲。 n = 469、阿玉山 平均值 = 5.25 ± 0.67 mm，n = 281). 埋葬蟲在不同海拔高度下的個體大小差異 紅胸埋葬蟲不論是在福山或是阿玉山，兩地 在不同海拔高度的埋葬蟲，呈現個體大小的 族群的雄蟲前胸背板寬度皆顯著大於雌蟲(t-Test: 差異分布。分別比較紅胸埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲 p < 0.001；福山：雄蟲平均值 = 9.34 ± 0.50 mm，

4 埋葬蟲分布與族群動態

圖五、2002 年 2 月 24 日至4 月 22 日尼泊爾埋葬蟲 (Nicrophorus nepalensis)在福山的捕獲數(---)，以及使 用Jolly-method所估算的族群大小(—)。 Figure 5. Number of captured N. nepalensis (---) and population size estimated using the Jolly method (—) in Fushan from 24 February to 22 April, 2002.

蟲，並於翅鞘上戳洞編碼標放。尼泊爾埋葬蟲捕 獲的數量於此期間出現三個高峰值，分別在2月 28日、3月24日與4月18日。但以Jolly-method統計 圖四、2002年2月至6月兩種埋葬蟲雌雄個體前胸背板 寬度，各別在福山或阿玉山的比較。(a)紅胸埋葬蟲 族群數量密度，於可估算的日期中發現3月24日 (Calosilpha cyaneocephala)(福 山：雄 蟲 n = 89、雌 蟲 n 前族群密度呈現穩定的狀態，而族群於之後8日 = 106; 阿玉山：雄蟲 n = 196、雌 蟲 n = 138； t-Test： 內增加了約5倍的大小，至4月14日再恢復為先前 兩地皆為 p < 0.001)；(b)尼泊爾埋葬蟲(Nicrophorus 的族群密度(圖五)。 nepalensis)(福山：雄蟲 n = 273、雌蟲 n = 196，t-Test: 為了解族群密度動態變化的原因，對2002年 p = 0.927；阿 玉 山：雄 蟲 n = 119、雌 蟲 n = 162，t-Test: 2月24日至4月22日同時期所捕獲的尼泊爾埋葬 p < 0.001)(mean ± SE)。 蟲，在翅鞘戳洞編碼時，同時檢測翅鞘硬度，並 Figure 4. Pronotum width of male and female carrion 統計剛羽化出來的個體佔該日捕獲數量的比例。 beetles captured in Fushan or Ayushan from February 2002 to June 2002. (a) C. cyaneocephala: male: n = 89, 在捕獲個體數量高峰值的三個日期(2月28日、3 female: n = 106 in Fushan; male: n = 196, female: n = 月24日與4月18日)前，剛羽化個體所佔的比例， 138 in Ayushan (t-Test: p < 0.001 for both sites); (b) N. 即在2月24日、3月16日與4月14日達到高峰值(圖 nepalensis: male: n = 237, female: n = 196 in Fushan 六)。在光週期L/D: 11/13、溫度20oC的條件下， (t-Test: p = 0.927) ; male: n = 119, female: n = 162 in Ayushan (t-Test: p < 0.001; mean ± SE). 尼泊爾埋葬蟲發現屍體後，至下一個世代羽化出 來所需的時間為44 ± 1.04日(n = 11)，若以捕獲數 n = 89、雌蟲平均值 = 8.55 ± 0.54 mm，n = 106; 量高峰期的2/28日 來 看，應 於 4月13日左右出現大 阿 玉 山：雄 蟲 平 均 值 = 9.69 ± 0.37 mm，n = 196、 量新羽化的成蟲。根據野外實際調查結果，在4 雌蟲平均值 = 8.86 ± 0.44 mm，n = 138)(圖四a)。 月14日新羽化成蟲數目佔該日捕獲數目的比例 尼泊爾埋葬蟲在阿玉山的族群，雌蟲顯著大於雄 達到高峰值，由此可以確認，四月中新出現的個 蟲(t-Test: p < 0.001；雄蟲平均值 = 5.08 ± 0.74 體為二月底在野外活動個體的後代。 mm，n = 119、雌蟲平均值 = 5.38 ± 0.58 mm，n = 尼泊爾埋葬蟲的拓殖能力與在兩族群間的 162)，但在福山的族群，兩性個體大小則無顯著 交流能力，亦可透過編碼標放的方式進行分析。 差異(t-Test: p = 0.927；雄蟲平均值 = 4.71 ± 0.64 自2月28日至4月22日於福山樣區共釋放了該地 mm，n = 273、雌蟲平均值 = 4.70 ± 0.58 mm，n = 所捕獲的532隻編碼的尼泊爾埋葬蟲，透過再捕 196)(圖四b)。 獲相同個體的方式，計算該個體平均4日內的移 動距離，68隻再捕獲的個體中，再捕獲的間隔天 尼泊爾埋葬蟲的族群動態 數中位數為8 days，第一四分位數為4 days，第三 針對尼泊爾埋葬蟲族群密度的動態調查，於 四分位數為12 days，第三次再捕獲則僅有6隻， 2002年2月24日至4月22日每4天捕捉尼泊爾埋葬 且無第四次以上再捕獲的個體。較為頻繁的移動

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45% 30% 40% 25% 35% 20% 30% 15% 25% 10% 20% 15% 5% percentage of recaptured beetles recaptured of percentage 10% 0% 0 50 5% 100 150 200 250 300 350 400 450 500 550 600 650 700 750 800 850 900 950 percentage of new emerged beetles moving distance in four days (m) 0%

3/4 3/8 4/1 4/5 4/9 2/20 2/24 2/28 3/12 3/16 3/20 3/24 3/28 4/13 4/17 4/21 4/25 圖七、2002年2月28日至4月22日尼泊爾埋葬蟲在福山 date 再捕獲個體於四日內平均移動距離的百分比，移動距 圖六、2002 年 2 月 24 日至4 月 22 日尼泊爾埋葬蟲 離以每50 m為一個類別(如0 m = 0 m; 0 – 50 m = 50 m; (Nicrophorus nepalensis)在福山剛羽化的個體數佔捕 50 – 100 m = 100 m依此類推)。 獲數的百分比。 Figure 7. Percentage of average distance moved by Figure 6. Percentage of newly emerged N. nepalensis recaptured N. nepalensis in 4 days in Fushan from 28 captured in Fushan from 24 February to 22 April, 2002. February to 22 April, 2002. The moving distance is in increments of 50 m (therefore, 0 m = 0 m; 0 to 50 m = 50 距離為50 ~ 100 m，佔 27.9%，其 次 是 250 ~300 m， m; 50 to 100 m = 100 m, and so on). 佔14.7%，四日內移動距離的中位數為174.4 m， 第一四分位數為97.4 m，第三四分位數為308.1 nakabayashii Miwa)。在中低海拔福山地區以小白 m(圖七)。雖然少數個體可在4日內移動到900 m 鼠與大白鼠屍體作為誘餌研究中，除在實驗期間 外，而福山與阿玉山直線距離約4 km，但於福山 外曾捕獲粗腿埋葬蟲與雙斑埋葬蟲外，實驗期間 釋放的個體僅有3隻(0.6%)在一兩個月後於阿玉 所捕獲的埋葬蟲為紅胸埋葬蟲、大黑埋葬蟲與尼 山被捕獲。 泊爾埋葬蟲三種。大黑埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲為 尼泊爾埋葬蟲4日內平均移動的距離並不受 斑紋埋葬蟲屬(Nicrophorus spp.)昆蟲，具埋葬屍 個體大小(前胸背板寬度)(Regression: r2=0.03, p = 體與撫育幼蟲的行為，較偏好以小型脊椎動物屍 0.156, n = 68)或性別(U-Test: p = 0.497, female: n 體進行繁殖(Sikes, 2008)。本研究所採用的屍體為 = 28, male: n = 40)所影響。 約20 g重的小鼠屍體與約130 g重的大鼠屍體，為 大黑埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲繁殖時所使用的屍 討 論 體大小範圍(Hwang and Shiao, 2008; Su, 2010)，因 此皆能誘集此兩種埋葬蟲。但無論以小鼠屍體或 目前埋葬蟲科(Silphidae)在台灣的名錄中， 大鼠屍體誘集，在福山地區可捕獲大黑埋葬蟲數 約有8屬11種(Miwa, 1931; Ruzicka and Schneider, 量皆較少，而在2002年2月至6月海拔高度600至 2004) ，最常見的有紅胸埋葬蟲(Calosilpha 800m福山樣線與海拔高度1200至1300m阿玉山 cyaneocephala Portevin)、大黑埋葬蟲(Nicrophorus 樣線所捕獲兩種埋葬蟲數量來看，尼泊爾埋葬蟲 concolor Kraatz) 與尼泊爾埋葬蟲(Nicrophorus 在福山活躍高峰期所捕獲的數量多於阿玉山，而 nepalensis Hope)，紅胸埋葬蟲為台灣特有種，大 在大黑埋葬蟲則呈現相反的現象，在阿玉山有較 黑埋葬蟲主要分布在古北區(Palearctic region)，於 多的捕獲數。基於大黑埋葬蟲屬於古北區物種， 南韓、日本、中國、台灣、尼泊爾、不丹和俄羅 而尼泊爾埋葬蟲為東洋區物種，以緯度分布推測 斯皆有分布，尼泊爾埋葬蟲則為東洋區(Oriental 兩物種的海拔分布，大黑埋葬蟲應在較高海拔的 region)物種，分布在北巴基斯坦、喜馬拉雅、中 區域分布，而在中低海拔的捕獲數量上，則以尼 國、印尼、爪哇、佛羅裡斯、寮國、緬甸、馬來 泊爾埋葬蟲為多，本結果亦顯現此分布趨勢。 西亞、菲律賓，泰國、越南、台灣和日本琉球群 紅胸埋葬蟲雖屬Silphinae的物種，應傾向利 島(Sikes et al., 2002)。其次較常見的是雙斑埋葬 用大型屍體(> 300 g)進行繁殖(Ratcliffe, 1996; 蟲(Diamesus bimaculatus Portevin)、粗腿埋葬蟲 Hoback et al., 2004)，但在本研究中，小型屍體仍 (Necrodes nigricornis Harold)與分布在高海拔地 具有誘集的效果。該物種在活躍期與棲地的分布 區的特有種中林氏埋葬蟲(Oiceoptoma 上，與共域的尼泊爾埋葬蟲存有棲位分離的現象，

6 埋葬蟲分布與族群動態

紅胸埋葬蟲偏好在夏季開闊的草地活動，而尼泊 (McKinnerney, 1978; Halffter et al., 1983)，在密度 爾埋葬蟲則在春秋鬱閉的林地活動。棲位的分離 較高競爭壓力較強下，親蟲有能力感受到周圍環 應與競爭屍體資源有關，雖然尚不了解埋葬蟲科 境競爭強度，產少量的卵，使後代獲得較多食物 內相關物種的演化過程，但是可以理解的是，尼 資源，進而養育出體型較大、有競爭力的後代 泊爾埋葬蟲因親養撫育行為，需要足夠屍體資源 (Creighton, 2005; Rauter and Moore, 1999)；二是 方能繁殖(Hwang and Shiao, 2008)，僅在春秋兩季 較高海拔資源保存較佳的情況下，可能使較大的 出現，並有冬眠與夏眠的行為(Hwang and Shiao, 個體在競爭的優勢的條件下(Müller et al., 1991; 2011)，即可能是針對資源可利用性的適應。較高 Trumbo, 1994; Safryn and Scott, 1999; Suzuki, 的溫度會促進雙翅目幼蟲的生長(Nishida, 1984)， 2004)，較常出現在海拔較高處，迫使較小的個體 而加快屍體分解速率，除了雙翅目競爭外，在福 往低海拔遷徙。為釐清不同海拔個體大小差異的 山夏季蟻科物種與其他親屍性甲蟲活躍期亦達 原因，在標放尼泊爾埋葬蟲下得知，四日內移動 到高峰(Hwang, 2011; Hwang and Shiao, 2012)，斑 離的中位數為174.4 m，福山個體僅有0.6%於阿玉 紋埋葬蟲屬(Nicrophorus spp.)的埋葬蟲需要獨佔、 山被捕獲，在阿玉山標放的個體未曾在福山被捕 加工屍體方能繁殖(Pukowski, 1933)，個體為了屍 獲，兩地族群可能因活動距離過遠，無法證實是 體的獨佔權而打鬥(Bartlett and Ashworth, 1988; 否因競爭迫使較小的個體在該時期往低海拔遷 Otronen, 1988) ，屍體的品質與干擾型競爭 徙，而溫度所造成的同化效率差異或是感知競爭 (interference competition)的方式限制了尼泊爾埋 強度的生殖調控，則仍須進一步研究。 葬蟲繁殖期的季節性。紅胸埋葬蟲繁殖時並不進 野外開放族群，因為環境條件的波動，以及 行親養撫育，幼蟲以資源利用型競爭(exploitation 族群中個體出生、死亡、遷入與遷出等各項因子， competition)的方式獨立覓食(Chen, 2008)，不 受 限 儘管使用標放再捕捉的方法，仍難以精確估算當 於屍體的品質，較能在屍體資源快速分解中成長。 下族群大小的絕對數值，因此本研究採用可將死 基於紅胸埋葬蟲與尼泊爾埋葬蟲的競爭能力不 亡與遷出耗損考慮在內的Jolly method來估算隨 同，無法獨佔屍體的紅胸埋葬蟲，在競爭排斥原 時間變化的族群大小動態。以Jolly method估計族 則下，可能被迫適應較為高溫的夏季，以及年均 群大小的動態，若在標籤容易損耗，且獲捕獲率 溫較林地高的草地環境(年均溫：林地19.25 ℃、 低的情況下，則較容易造成偏差(McDonald et al., 草地20.27 ℃)。 2003)，本研究採用以不脫落的永久性標記方法 在阿玉山三種埋葬蟲捕獲的高峰期皆較在 (Müller, 1977)，使用編碼在甲蟲的鞘翅上以蟲針 福山為晚，較高海拔溫度較低導致了埋葬蟲於冬 戳最少的孔減少傷害，加上尼泊爾埋葬蟲在無行 季過後季節性活躍的延遲，而在阿玉山紅胸埋葬 為耗損下，壽命可長達近四個月(Hwang and 蟲與尼泊爾埋葬蟲同種個體體型較在福山者大， Shiao, 2011)，且同一批標放後的尼泊爾埋葬蟲一 此與其他埋葬蟲的研究相符(Smith et al., 2000)。 個月內再捕獲的比例皆高於20%以上，使用Jolly 紅胸埋葬蟲雄蟲無論在福山或阿玉山皆較雌蟲 method估算尼泊爾埋葬蟲族群大小動態應有較 大，雄性個體大於雌性的原因一般歸納在性擇的 佳的準確度。在該物種主要活躍期間的兩個月調 演化結果(Andersson, 1994; Fairbairn, 1997)。而海 查，捕獲的個體數目儘管出現三個高峰值，以 拔高度造成的族群個體大小的差異，則可能是溫 Jolly method所估算的族群大小，隨時間仍呈現穩 度或資源競爭影響的結果。在溫度方面，幼蟲生 定的族群動態，僅在四月初族群出現快速增長的 長發育所需的時間，在不同海拔高度存有差異 波動，但隨後則又恢復原先穩定的大小。其他的 (Coxwell and Bock, 1995; Sota, 1996; 研究中指出，斑紋埋葬蟲屬新羽化且未性熟的成 Blanckenhorn, 1997; Tatar et al., 1997)，若以發育 蟲會出現在大型屍體(> 300g)上取食蠅卵與蛆蟲， 期所需積溫相同來看，在較高海拔地區因溫度較 而較少取食腐肉(Kentner and Streit, 1990; Scott, 低，而使發育所需時間較長，導致化性(年世代數) 1998; Matuszewski et al., 2008; Sikes, 2008)，以尼 亦降低(Sparks et al., 1995)，低溫造成昆蟲發育速 泊爾埋葬蟲約需1至2週的性熟時間(Hwang and 度較慢，但卻有較高的同化效率，而可發育成較 Shiao, 2011)，此可能造成小型屍體誘引效果的疑 大體型的個體(Danks, 1994)。在資源競爭方面， 慮，本研究中新羽化的個體平均佔每批次捕獲甲 相關文獻所論及可能的原因有二：一是基於埋葬 蟲數量的20%，仍有可能是低估的數值，需另行 蟲密度在海拔較高地區高於海拔較低地區 檢測新羽化個體受大型與小型屍體吸引的比例。

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四月初族群大小突然增長，是基於標放個體在此 life-cycle in . Pp.5-40. In: Danks HV(ed). 期間再捕獲數與總捕獲數的比值過低，雖然族群 Insect Life-Cycle Polymorphism: Theory, 大小在高峰值時，新羽化個體僅佔該批次捕獲甲 Evolution, and Ecological Consequences for 蟲數量的19%，但新羽化個體的比例隨後即達到 Seasonality and Control. Kluwer 42%，很可能的因素是大量新羽化個體加入族群 Academic Publishers. Easton C. 1979. The Ecology of Burying Beetles. 中所致。依照生活史推測，四月新羽化的個體應 Ph.D. thesis, University of Glasgow, Glasgow. 為越冬休眠後於二月出現的成蟲所產，在四月初 Fairbairn DJ. 1997. Allometry for sexual size 造成族群成蟲數量大增後，四月中旬族群恢復原 dimorphism: Pattern and process in the 先大小，則可能存在播遷的現象，此需針對後期 coevolution of body size in males and females. 標放個體，以更大尺度的範圍進行後續的監測。 Annual Review of Ecology and Systematics 28:659-687. 誌 謝 Halffter GS, Huerta C and Huerta A. 1983. Nidification des Nicrophorus (Col. Silphidae). 本研究發表為國立台南大學編號 AB101-319 Bulletin de la Société entomologique de 之經費補助。在此感謝農委會林業試驗所研究員 France 88:648-666. 趙榮台博士對此實驗的支持，並感謝 Prof. Dr. J. Hanski I and Cambefort Y. 1991. Dung Beetle Ecology. Princeton University Press, Princeton, K. Müller 於 Albert-Ludwigs-Universität Freiburg i. New Jersey. Br.的指導。 Hoback WW, Bishop AA, Kroener J, Scalzitti J and Shaffer JJ. 2004. Differences among 參考文獻 antimicrobial properties of carrion beetle secretions reflect phylogeny and ecology. Anderson RS and Peck SB. 1984. Bionomics of Journal of Chemical Ecology 30(4):719-729. Nearctic species of Aclypea Reitter: Hutchinson GE. 1958. Concluding remarks. Cold Phytophagous carrion beetles (Coleoptera: Spring Harbor Symposium of Quantitative Silphidae). Pan-Pacific Entomologist Biology 22: 415-427. 60:248-255. Hwang W. 2011. Environmental variables affecting Andersson M. 1994. Sexual Selection: Monographs community composition and carcass utilization in Behavior and Ecology. Princeton, New of necrophagous ant (Hymenoptera: Jersey, Princeton University Press. Formicidae) in southern and northern Taiwan. Bartlett J and Ashworth CM. 1988. Brood size and BioFormosa 46(1): 21-31. fitness in Nicrophorus vespilloides (Coleoptera: Hwang W and Shiao S-F. 2008. Use of carcass by Silphidae). Behavioral Ecology and burying beetles Nicrophorus nepalensis Hope Sociobiology 22:429-434. (Coleoptera: Silphidae). Formosan Blanckenhorn WU. 1997. Altitudinal life history Entomologist 28(2):87-100. variation in the dung flies Scathophaga Hwang W and Shiao S-F. 2011. Dormancy and the stercoraria and Sepsis cynipsea. Oecologia influence of photoperiod and temperature on 109:342-352. sexual maturity in Nicrophorus nepalensis Chen K-h. 2008. Studies on Biology of Calosilpha (Coleoptera: Silphidae). Insect Science cyaneocephala. Master Thesis, National 18:225–233. Chiayi University. Taiwan. Hwang W and Shiao S-F. 2012. Comparative Study Coxwell CC and Bock CE. 1995. Spatial variation of Species Composition and Seasonal Activity in diurnal surface temperatures and the of Necrophilous Beetles with Emphasis on distribution and abundance of an alpine Aphodiinae and Scarabaeinae (Coleoptera: grasshopper. Oecologia 104:439-443. Scarabaeidae) in Subtropical and Tropical Creighton JC. 2005. Population density, body size, Taiwan. Formosan Entomologist and phenotypic plasticity of brood size in a 32(4):331-344. . Behavioral Ecology Johnson MD. 1975. Seasonal and microseral 16:1031-1036. variations in the insect population on carrion. Danks HV. 1994. Diversity and integration of The American Midland Naturalist 93(1):79-90.

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Distribution of Three Carrion Beetles and Population Dynamics of Nicrophorus nepalensis (Coleoptera: Silphidae) in the Fushan Area of Taiwan

Wenbe Hwang1, Chao-Nien Koh2* 1Department of Ecoscience and Ecotechnology, National University of Tainan Tainan, Taiwan 2Department of Forest Protection, Taiwan Forestry Research Institute Taipei, Taiwan

(Received: 1 February 2013, accepted: 15 April 2013)

ABSTRACT

This study investigated the habitat distribution and seasonal activity of three carrion beetle species in the Fushan area of Taiwan. It also estimated the population dynamics of Nicrophorus nepalensis using the mark and recapture method. The results showed that a significant spatial and temporal niche separation existed between Calosilpha cyaneocephala and N. nepalensis. Calosilpha cyaneocephala prefered to be active in meadows in the summer, but N. nepalensis was more active in forests in the spring and the autumn. Calosilpha cyaneocephala, Nicrophorus concolor and N. nepalensis showed later activity periods in Ayushan at higher altitudes of 1200 to 1300 m above sea level, compared to Fushan at lower altitudes of 600 to 800 m above sea level. Calosilpha cyaneocephala and N. nepalensis captured in Ayushan had significantly wider protonum than those from Fushan. The bodies of male C. cyaneocephala beetles were significantly larger than females from Fushan or Ayushan. No significant difference in body size was observed between male and female N. nepalensis beetles in Fushan, although the pronotum width of females was greater than that of males in Ayushan. Three peak values were identified for captured buried N. nepalensis beetles in 2002, but the population size estimated using the Jolly method varied little, except for a peak in early April. Based on the generation time required (44 ±1.04 days at 20 °C with 11 h of daylight), the peak for newly emerged N. nepalensis beetles in mid-April may correspond to the captured adult peak at the end of February. The median moving distance of N. nepalensis was 174.4 m in 4 days. No population exchange between Fushan and Ayushan was found.

Key words: Silphidae, habitat distribution, seasonal activity, Nicrophorus nepalensis, mark-recapture, Jolly method, population dynamic

*Corresponding author: Chao-Nien Coh; FAX: 886-2-23078755; E-mail: [email protected]