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Evolução De Especializações Locomotoras Em Roedores Sigmodontíneos/Ludmilla

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Evolução De Especializações Locomotoras Em Roedores Sigmodontíneos/Ludmilla Universidade Federal do Rio de Janeiro EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS EM ROEDORES SIGMODONTÍNEOS LUDMILLA CARVALHO COUTINHO Rio de Janeiro 2017 ii EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS EM ROEDORES SIGMODONTÍNEOS Ludmilla Carvalho Coutinho Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva), da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva) Orientador: João Alves de Oliveira Banca examinadora: ______________________ (Presidente) Prof. Dr. Carlos Eduardo Guerra Schrago _______________________ Prof. Dr. Marcelo Weksler _______________________ Prof. Dr. Marcus Vinícius Vieira _______________________ Prof. Dr. Ricardo Tadeu Santori _______________________ Prof. Dr. William Corrêa Tavares Rio de Janeiro Agosto 2017 Instituto de Biologia Universidade Federal do Rio de Janeiro iii COUTINHO, Ludmilla Carvalho. Evolução de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos/Ludmilla Carvalho Coutinho. Rio de Janeiro: UFRJ, 2017. xv, 198 páginas. f, Il; 29,7 cm Orientador: Prof. Dr. João Alves de Oliveira Doutorado. UFRJ/ Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva), 2017. Referências bibliográficas: f. 71-92. 1. Especialização locomotora. 2. Esqueleto apendicular. I. Oliveira, João Alves II. UFRJ/ MN; Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia). III. Evolução de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos. iv “…species of the same genus have usually, though by no means invariably, some similarity in habits and constitution…” Darwin 1859, p. 76. v AGRADECIMENTOS Ao Dr. João Alves de Oliveira, orientador que me guiou nessa jornada. Agradeço pelo apoio, dedicação e pelo enorme aprendizado que me proporcionou. Aos coletores dos exemplares analisados nesse estudo, por terem tornado o meu trabalho possível. Aos professores do PPGBBE pelos valiosos ensinamentos. Aos membros da banca de qualificação Dr. Carlos S. Guerra, Dr. Marcelo Weksler e Dr. William Tavares pelas preciosas ponderações realizadas. Aos membros da banca de defesa. Ao Dr. Ulyses Pardiñas, curador da coleção de mamíferos do Centro Nacional Patagonico, Puerto Madryn, Argentina. Ao Dr. William Tavares, por toda a ajuda nas análises quantitativas, que enriqueceram imensamento este trabalho. À FAPERJ pela concessão da bolsa de doutorado no período de 2013-2014. Aos amigos do Museu e da UFRJ por todos os momentos agradáveis que passamos juntos e por toda a força nos momentos difíceis. Aos chefes do SPQ: Dr. Marcos Luiz Gonçalves, MSc. Felipe Tsuruta Lisboa Cruz, Dr. Marco Antonio Martins de Oliveira e Luciene de Amaral Alves Dias, por toda a compreensão quanto as minhas demandas do doutorado – sem a ajuda de vocês a finalização deste trabalho não teria sido possível. Obrigada por todo o apoio e por acreditarem que precisamos de mais Ciência no nosso trabalho. À Dra. Janyra Oliveira da Costa, chefe do SPAEF, pela flexibilização dos meus horários para permitir que eu finalizasse as disciplinas do doutorado. Obrigada por todo o ensinamento e conselhos, além das muitas risadas nos meses em que trabalhamos juntas! vi Aos amigos do SPQ: os que ainda permanecem no setor e os que já foram trilhar novas aventuras. Obrigada por todo o incentivo e paciência nas minhas lamúrias eternas quanto ao doutorado (rs). Vocês são a melhor equipe de trabalho do mundo! Dedicados, comprometidos e amigos. As nossas batalhas diárias no setor só se tornam possíveis pelo empenho e companherismo de vocês. Aos meus pais por toda a dedicação e apoio. Por sempre terem colocado a minha educação em primeiro lugar. Ao Antonio Carlos, meu noivo, companheiro e amigo. Graças a você que consegui finalizar esse doutorado. Sem o seu apoio eu não teria conseguido. Obrigada por toda paciência, força, palavras de conforto e incentivo. Obrigada por todo o amor e por ser sempre a melhor parte da minha vida. Que a força esteja conosco, amor! Aos meus sogrinhos, minha cunhada Amanda e meu cunhado André, por terem me dado apoio e conforto nessa jornada. A todos os meus amigos, sem os quais minha vida não faria qualquer sentido. À Natália Ribeiro, minha irmã de coração e amiga para todas as horas. Nyym, você é uma das constantes na minha vida. Meu portinho seguro pernambucano. Quilômetros nos separam, mas você está sempre pertinho no meu coração! Ao Gustavo Libardi, Julio Torres e Carola C. Valenzuela, pela hospitalidade e toda a ajuda durante a minha estadia em Puerto Madryn, Argentina. Ao Héber Araújo, secretário do PPGBBE, por toda a ajuda em questões burocráticas. À coordenação do PPGBBE pela menção honrosa recebida em 2015. À coordenação do PPGBBE pelo auxílio financeiro concedido para custear à viagem à Puerto Madryn, Argentina. vii RESUMO EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS EM ROEDORES SIGMODONTÍNEOS Ludmilla Carvalho Coutinho Orientador: Dr. João Alves de Oliveira Resumo da tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva) do Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva). Os roedores sigmodontíneos constituem a segunda maior subfamília de mamíferos, exibindo variados modos de locomoção, com formas semifossoriais, terrestres, semiaquáticas, escaladoras, arborícolas e saltadoras. A hipótese de radiação adaptativa é comumente utilizada para explicar a grande diversidade ecológica e filogenética encontrada nesta subfamília. A fim de compreender a diversidade locomotora em um contexto filogenético/evolutivo, a variação do esqueleto apendicular foi estudada qualitativa e quantitativamente em amostras representativas de todos os modos de locomoção encontrados na subfamília. Nas análises qualitativas, foram investigados 35 caracteres do úmero, ulna, rádio, escápula, fêmur, tíbia, ílio, ísquio e púbis de 795 espécimes, representantes de 64 espécies, 34 gêneros e 10 tribos. Nas análises quantitativas, foram tomadas 26 medidas dos ossos do esqueleto apendicular de 735 espécimes, representantes de 64 espécies e 37 gêneros de roedores sigmodontíneos. As análises qualitativas foram baseadas em uma análise estatística do coeficiente de diferenciação dos caracteres, com o objetivo de testar a congruência dos estados de caráter e dos diferentes modos de locomoção, além do mapeamento e reconstrução dos estados de caráter em uma viii filogenia molecular, visando investigar a evolução dos caracteres nas principais linhagens de Sigmodontinae, em um contexto filogenético. Já a abordagem quantitativa (morfométrica) incluiu: análise de componentes principais filogenética, análise de sinal filogenético, teste de modelos evolutivos, análise Bayesiana de misturas macroevolutivas, teste de altura dos ramos, disparidade ao longo do tempo, phyANOVA e phyMANOVA. A análise estatística dos dados qualitativos revelou seis caracteres relacionados aos diferentes modos de locomoção, exceto o terrestre. O mapeamento e a reconstrução dos estados ancestrais identificaram dois caracteres com sinal filogenético e oito que são exclusivos ou mais frequentemente registrados em certos modos de locomoção, quatro deles também detectados pela análise estatística. Apesar da variação morfológica encontrada, as análises de caracteres qualitativos revelaram poucas mudanças no esqueleto apendicular caracterizando a transição para cada um dos modos de locomoção. Por sua vez, as análises quantitativas indicaram forte sinal filogenético, que se reflete em conservadorismo filogenético. De forma geral, a evolução do esqueleto apendicular apresenta evidências de ter ocorrido por meio de um processo lento e gradual, com pequenas acelerações das taxas, relacionadas à diversificação da morfologia semifossorial encontrada em Akodontini e Abrotrichini. A forma semifossorial foi a que apresentou a morfologia mais característica, porém, também foram encontradas especializações locomotoras nos sigmodontíneos arborícolas e semiaquáticos, sendo os terrestres detentores de uma morfologia generalizada, sem especializações particulares. Nossos dados demonstram que não há evidências de evolução por meio de um processo de radiação adaptativa, para os caracteres apendiculares dos roedores sigmodontíneos. Palavras-chave: mapeamento de caracteres; reconstrução de caracteres; ecomorfologia; movimento browniano; sinal filogenético. ix ABSTRACT EVOLUTION OF LOCOMOTOR SPECIALIZATIONS IN SIGMODONTINE RODENTS Ludmilla Carvalho Coutinho Orientador: Dr. João Alves de Oliveira “Abstract” da tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva). Sigmodontine rodents constitute the second-largest subfamily among mammals, displaying a wide array of locomotion modes, with semifossorial, terrestrial, semiaquatic, scansorial, arboreal, and saltatorial forms. The adaptive radiation hypothesis is frequently used to explain the notable ecological and phylogenetic diversity found in this subfamily. In order to understand the locomotor diversity in a phylogenetic/evolutionary context, the appendicular skeleton was studied in samples that represent all locomotion types found in the subfamily. A total of 35 qualitative characters
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