Universidade Federal do Rio de Janeiro
EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS
EM ROEDORES SIGMODONTÍNEOS
LUDMILLA CARVALHO COUTINHO
Rio de Janeiro
2017 ii
EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS
EM ROEDORES SIGMODONTÍNEOS
Ludmilla Carvalho Coutinho
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva), da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva)
Orientador: João Alves de Oliveira
Banca examinadora: ______(Presidente) Prof. Dr. Carlos Eduardo Guerra Schrago ______Prof. Dr. Marcelo Weksler ______Prof. Dr. Marcus Vinícius Vieira ______Prof. Dr. Ricardo Tadeu Santori ______Prof. Dr. William Corrêa Tavares
Rio de Janeiro
Agosto 2017
Instituto de Biologia
Universidade Federal do Rio de Janeiro iii
COUTINHO, Ludmilla Carvalho.
Evolução de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos/Ludmilla
Carvalho Coutinho. Rio de Janeiro: UFRJ, 2017.
xv, 198 páginas. f, Il; 29,7 cm
Orientador: Prof. Dr. João Alves de Oliveira
Doutorado. UFRJ/ Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Biodiversidade e
Biologia Evolutiva), 2017.
Referências bibliográficas: f. 71-92.
1. Especialização locomotora. 2. Esqueleto apendicular. I. Oliveira, João Alves II. UFRJ/ MN;
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia). III. Evolução de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos.
iv
“…species of the same genus have usually, though by no means invariably, some similarity in
habits and constitution…”
Darwin 1859, p. 76. v
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. João Alves de Oliveira, orientador que me guiou nessa jornada. Agradeço pelo
apoio, dedicação e pelo enorme aprendizado que me proporcionou.
Aos coletores dos exemplares analisados nesse estudo, por terem tornado o meu
trabalho possível.
Aos professores do PPGBBE pelos valiosos ensinamentos.
Aos membros da banca de qualificação Dr. Carlos S. Guerra, Dr. Marcelo Weksler e
Dr. William Tavares pelas preciosas ponderações realizadas.
Aos membros da banca de defesa.
Ao Dr. Ulyses Pardiñas, curador da coleção de mamíferos do Centro Nacional
Patagonico, Puerto Madryn, Argentina.
Ao Dr. William Tavares, por toda a ajuda nas análises quantitativas, que enriqueceram
imensamento este trabalho.
À FAPERJ pela concessão da bolsa de doutorado no período de 2013-2014.
Aos amigos do Museu e da UFRJ por todos os momentos agradáveis que passamos
juntos e por toda a força nos momentos difíceis.
Aos chefes do SPQ: Dr. Marcos Luiz Gonçalves, MSc. Felipe Tsuruta Lisboa Cruz,
Dr. Marco Antonio Martins de Oliveira e Luciene de Amaral Alves Dias, por toda a
compreensão quanto as minhas demandas do doutorado – sem a ajuda de vocês a
finalização deste trabalho não teria sido possível. Obrigada por todo o apoio e por
acreditarem que precisamos de mais Ciência no nosso trabalho.
À Dra. Janyra Oliveira da Costa, chefe do SPAEF, pela flexibilização dos meus
horários para permitir que eu finalizasse as disciplinas do doutorado. Obrigada por
todo o ensinamento e conselhos, além das muitas risadas nos meses em que
trabalhamos juntas! vi
Aos amigos do SPQ: os que ainda permanecem no setor e os que já foram trilhar novas
aventuras. Obrigada por todo o incentivo e paciência nas minhas lamúrias eternas
quanto ao doutorado (rs). Vocês são a melhor equipe de trabalho do mundo!
Dedicados, comprometidos e amigos. As nossas batalhas diárias no setor só se tornam
possíveis pelo empenho e companherismo de vocês.
Aos meus pais por toda a dedicação e apoio. Por sempre terem colocado a minha
educação em primeiro lugar.
Ao Antonio Carlos, meu noivo, companheiro e amigo. Graças a você que consegui
finalizar esse doutorado. Sem o seu apoio eu não teria conseguido. Obrigada por toda
paciência, força, palavras de conforto e incentivo. Obrigada por todo o amor e por ser
sempre a melhor parte da minha vida. Que a força esteja conosco, amor!
Aos meus sogrinhos, minha cunhada Amanda e meu cunhado André, por terem me
dado apoio e conforto nessa jornada.
A todos os meus amigos, sem os quais minha vida não faria qualquer sentido.
À Natália Ribeiro, minha irmã de coração e amiga para todas as horas. Nyym, você é
uma das constantes na minha vida. Meu portinho seguro pernambucano. Quilômetros
nos separam, mas você está sempre pertinho no meu coração!
Ao Gustavo Libardi, Julio Torres e Carola C. Valenzuela, pela hospitalidade e toda a
ajuda durante a minha estadia em Puerto Madryn, Argentina.
Ao Héber Araújo, secretário do PPGBBE, por toda a ajuda em questões burocráticas.
À coordenação do PPGBBE pela menção honrosa recebida em 2015.
À coordenação do PPGBBE pelo auxílio financeiro concedido para custear à viagem à
Puerto Madryn, Argentina.
vii
RESUMO
EVOLUÇÃO DE ESPECIALIZAÇÕES LOCOMOTORAS EM ROEDORES
SIGMODONTÍNEOS
Ludmilla Carvalho Coutinho
Orientador: Dr. João Alves de Oliveira
Resumo da tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas
(Biodiversidade e Biologia Evolutiva) do Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de
Janeiro - UFRJ, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em
Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia Evolutiva).
Os roedores sigmodontíneos constituem a segunda maior subfamília de mamíferos, exibindo variados modos de locomoção, com formas semifossoriais, terrestres, semiaquáticas, escaladoras, arborícolas e saltadoras. A hipótese de radiação adaptativa é comumente utilizada para explicar a grande diversidade ecológica e filogenética encontrada nesta subfamília. A fim de compreender a diversidade locomotora em um contexto filogenético/evolutivo, a variação do esqueleto apendicular foi estudada qualitativa e quantitativamente em amostras representativas de todos os modos de locomoção encontrados na subfamília. Nas análises qualitativas, foram investigados 35 caracteres do úmero, ulna, rádio, escápula, fêmur, tíbia,
ílio, ísquio e púbis de 795 espécimes, representantes de 64 espécies, 34 gêneros e 10 tribos.
Nas análises quantitativas, foram tomadas 26 medidas dos ossos do esqueleto apendicular de
735 espécimes, representantes de 64 espécies e 37 gêneros de roedores sigmodontíneos. As análises qualitativas foram baseadas em uma análise estatística do coeficiente de diferenciação dos caracteres, com o objetivo de testar a congruência dos estados de caráter e dos diferentes modos de locomoção, além do mapeamento e reconstrução dos estados de caráter em uma viii
filogenia molecular, visando investigar a evolução dos caracteres nas principais linhagens de
Sigmodontinae, em um contexto filogenético. Já a abordagem quantitativa (morfométrica) incluiu: análise de componentes principais filogenética, análise de sinal filogenético, teste de modelos evolutivos, análise Bayesiana de misturas macroevolutivas, teste de altura dos ramos, disparidade ao longo do tempo, phyANOVA e phyMANOVA. A análise estatística dos dados qualitativos revelou seis caracteres relacionados aos diferentes modos de locomoção, exceto o terrestre. O mapeamento e a reconstrução dos estados ancestrais identificaram dois caracteres com sinal filogenético e oito que são exclusivos ou mais frequentemente registrados em certos modos de locomoção, quatro deles também detectados pela análise estatística. Apesar da variação morfológica encontrada, as análises de caracteres qualitativos revelaram poucas mudanças no esqueleto apendicular caracterizando a transição para cada um dos modos de locomoção. Por sua vez, as análises quantitativas indicaram forte sinal filogenético, que se reflete em conservadorismo filogenético. De forma geral, a evolução do esqueleto apendicular apresenta evidências de ter ocorrido por meio de um processo lento e gradual, com pequenas acelerações das taxas, relacionadas à diversificação da morfologia semifossorial encontrada em Akodontini e Abrotrichini. A forma semifossorial foi a que apresentou a morfologia mais característica, porém, também foram encontradas especializações locomotoras nos sigmodontíneos arborícolas e semiaquáticos, sendo os terrestres detentores de uma morfologia generalizada, sem especializações particulares. Nossos dados demonstram que não há evidências de evolução por meio de um processo de radiação adaptativa, para os caracteres apendiculares dos roedores sigmodontíneos.
Palavras-chave: mapeamento de caracteres; reconstrução de caracteres; ecomorfologia; movimento browniano; sinal filogenético.
ix
ABSTRACT
EVOLUTION OF LOCOMOTOR SPECIALIZATIONS IN SIGMODONTINE RODENTS
Ludmilla Carvalho Coutinho
Orientador: Dr. João Alves de Oliveira
“Abstract” da tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia
Evolutiva, Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Biodiversidade e Biologia
Evolutiva).
Sigmodontine rodents constitute the second-largest subfamily among mammals, displaying a wide array of locomotion modes, with semifossorial, terrestrial, semiaquatic, scansorial, arboreal, and saltatorial forms. The adaptive radiation hypothesis is frequently used to explain the notable ecological and phylogenetic diversity found in this subfamily. In order to understand the locomotor diversity in a phylogenetic/evolutionary context, the appendicular skeleton was studied in samples that represent all locomotion types found in the subfamily. A total of 35 qualitative characters were selected from the humerus, ulna, radius, scapula, femur, tibia, ilium, ischium, and pubis of 795 specimens belonging to 64 species, 34 genera and 10 tribes. A quantitative dataset included 26 measurements of the same bones obtained from 735 specimens, representing 64 species, 37 genera and 10 tribes. The first dataset was submitted to a statistical analysis based on the coefficient of trait differentiation to test the congruence between frequencies of character states and different locomotion modes. Qualitative character states were then mapped in a molecular phylogeny in order to reconstruct ancestral states and to evaluate the evolution appendicular characters within main lineages of Sigmodontinae x
radiation under a phylogenetic framework. The quantitative (morphometric) approach included a phylogenetic principal component analysis, the analysis of phylogenetic signal, evolutionary model selection, Bayesian analysis of macroevolutionary mixtures, node height- test, morphological disparity through time, phyANOVA, and phyMANOVA. The qualitative data analyses revealed six characters related to specific locomotion modes, except terrestrial.
Mapping and parsimony reconstruction of ancestral states identified two characters with phylogenetic signal and eight characters that are exclusively or more frequently recorded in certain modes of locomotion, four of them also detected by the statistical analysis.
Notwithstanding the documented morphological variation, few qualitative changes characterize the transition to each of the locomotion modes, at least regarding the appendicular skeleton. On the other hand, a strong phylogenetic signal was detected for morphometric characters, which is reflected in phylogenetic conservatism. The evolution of the appendicular skeleton appears to have occurred as a slow and gradual process, with small acceleration rates related to the morphological diversification of the semifossorial forms in the tribes Akodontini and Abrotrichini. The semifossorial locomotion type presented the most characteristic morphology; however, locomotor specializations were also detected in arboreal and semiaquatic sigmodontines, whereas terrestrial forms presented a generalized morphology, without particular specializations. Our data do not show evidence of an adaptive radiation process in the evolution of the appendicular skeleton of sigmodontine rodents.
Key words: character mapping; character reconstruction; ecomorphology; brownian motion; phylogenetic signal.
xi
ÍNDICE
RESUMO ...... vii
ABSTRACT ...... ix
ÍNDICE DE FIGURAS ...... xv
1. INTRODUÇÃO ...... 1
1.1 Estudos do esqueleto pós-craniano em roedores ...... 1 1.2 Diversidade taxonômica e locomotora dos roedores Sigmodontinae ...... 2 1.3 Estudos do esqueleto pós-craniano dos roedores sigmodontíneos ...... 4 1.4 Radiação adaptativa e sigmodontíneos ...... 6 2. OBJETIVOS ...... 8
3. MATERIAL E MÉTODOS ...... 10
3.1 Identificação taxonômica ...... 10 3.2 Classes etárias ...... 10 3.3 Determinação dos grupos locomotores ...... 11 3.4 Amostra ...... 12 3.5 Filogenia ...... 13 3.6 Análises qualitativas ...... 14 3.6.1 Caracteres do esqueleto apendicular...... 14 3.6.2 Análises estatísticas ...... 14 3.6.3 Mapeamento e reconstrução dos estados de caráter ancestrais ...... 15 3.7 Análises quantitativas ...... 16 3.7.1 Morfometria ...... 16 3.7.2 Estimativa dos dados ausentes e transformação dos dados ...... 16 3.7.3 Análise de componentes principais filogenética ...... 17 3.7.4 Correção das medidas em relação ao tamanho ...... 18 3.7.5 Análise de sinal filogenético ...... 18 3.7.6 Modelos evolutivos ...... 20 3.7.7 Análise Bayesiana de Misturas Macroevolutivas (BAMM) ...... 20 3.7.8 Teste de altura dos ramos (node-height test) ...... 21 3.7.9 Disparidade ao longo do tempo (disparity through time) ...... 21 3.7.10 ANOVA e MANOVA filogenéticas ...... 22 3.7.11 Mapeamento dos componentes principais e medidas ...... 23 4. RESULTADOS ...... 24 xii
4.1 Análises qualitativas ...... 24 4.1.1 Análise estatística ...... 24 4.1.2 Mapeamento e reconstrução dos estados de caráter ancestrais ...... 24 4.1.3 Úmero ...... 25 4.1.4 Ulna ...... 27 4.1.5 Fêmur ...... 29 4.1.6 Tíbia ...... 30 4.1.7 Rádio, escápula e pelve ...... 31 4.2 Análises quantitativas ...... 31 4.2.1 Análise de componentes principais filogenética ...... 31 4.2.2 Análise de sinal filogenético ...... 33 4.2.3 Mapeamento e reconstrução do estado ancestral ...... 34 4.2.4 ANOVA filogenética (phyANOVA) ...... 38 4.2.5 MANOVA filogenética (phyMANOVA) ...... 40 4.2.6 Modelos evolutivos ...... 40 4.2.7 Alterações nas dinâmicas evolutivas (BAMM) ...... 41 4.2.8 Disparidade ao longo do tempo (dtt) ...... 44 4.2.9 Teste de altura dos ramos ...... 44 5. DISCUSSÃO ...... 45
5.1 Análises qualitativas ...... 45 5.1.1 Aspectos ecomorfológicos da variação qualitativa ...... 45 5.1.2 Aspectos filogenéticos da variação qualitativa ...... 53 5.1.3 Análise estatística e mapeamento como ferramentas para estudos ecomorfológicos ...... 53 5.2 Análises quantitativas ...... 54 5.2.1 Conservadorismo filogenético ...... 54 5.2.2 Evolução das especializações locomotoras ...... 58 5.2.2.1 Especializações morfofuncionais ...... 59 5.2.2.2 Dinâmicas macroevolutivas associadas à origem das especializações locomotoras ...... 67 5.3 Dados qualitativos versus quantitativos no estudo de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos ...... 69 6. Conclusões ...... 70
7. Referências bibliográficas ...... 71
8. ANEXO ...... 169
xiii
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1: Gêneros, tribos, número de espécimes por gênero (n per gênero) e modo de locomoção (de acordo com a literatura) das análises qualitativas...... 93
Tabela 2: Caracteres qualitativos e estados de caráter do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos...... 94
Tabela 3: Caracteres que são estatisticamente significantes em relação à um determinado modo de locomoção...... 95
Tabela 4: Modo de locomoção, gêneros e frequência (em %) dos estados de caráter que demonstração relação ecomorfológica aos diferentes modo de locomoção na análise de mapeamento dos estados de caráter...... 96
Tabela 5: Tribos, gêneros, espécies, abreviação, número de examplares por espécie e modo de locomoção (obtido por meio da literatura) ...... 114 das análises quantitativas...... 114
Tabela 6: Descrição das medidas tomadas do esqueleto apendicular...... 115
Tabela 7: Componentes principais filogenéticos e respectivos valores do sinal filogenético (K de Blomberg e λ de Pagel). Valores de p significativos (p<0,05) em negrito...... 116
Tabela 8: Medidas do esqueleto apendicular e respectivos valores do sinal filogenético (K de
Blomberg e λ de Pagel). Valores de p significativos (p<0,05) em negrito...... 117
Tabela 9: Variáveis, modelos evolutivos, log-verossimilhança, parâmetros, AICc e ∆AICc resultantes da análise de seleção de modelos evolutivos...... 118
Tabela 10: Componentes principais e respectivos valores de F e p da ANOVA filogenética.
...... 119
Tabela 11: Variáveis e respectivos valores de F e p da ANOVA filogenética...... 120
Tabela 12: Valores de p dos testes par-a-par após a correção de Bonferroni da ANOVA filogenética. Valores significantes (p < 0,05) em negrito...... 121 xiv
Tabela 13: Médias por modo de locomoção dos resíduos das medidas que mais contribuíram para a variação observada na análise de principal componentes filogenética do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos...... 127
Tabela 14: Valores de DTT (disparidade ao longo do tempo) e de MDI (índice de disparidade morfológica) das variáveis do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos...... 128
Tabela 15: Valores ajustados de R2 e respectivos valores de p referentes ao teste de altura dos ramos para as variáveis que mais contribuíram para a variação observada nos componentes principais filogenéticos...... 129
xv
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1: (A-B) Vista anterior da região distal do úmero de (A) Oxymycterus quaestor (MN
78471), exibindo a fossa do olécrano aberta e a ponta do epicôndilo medial (Epi pt), e em (B)
Rhagomys rufescens (MN 65545), com a fossa do olécrano fechada e a ponta do epicôndilo medial ausente; (C-D) Vista lateral do úmero de (C) Thaptomys nigrita (MN 68300), exibindo a ponta da tuberosidade deltóide espessada (Tub pt), uma extensão além da tuberosidade deltóide e a presença da projeção posterior da cabeça (Proj c), e de (D) Sigmodon hispidus
(CNP-E 6068), com a ponta da tuberosidade deltóide levemente espessada, uma extensão anterior da tuberosidade deltóide e com a projeção posterior da cabeça ausente. Escala: 5mm.
...... 97
Figura 2: (A-C) Vista posterior da região cranial do úmero de (A) Rhipidomys mastacalis
(MN 72705), exibindo a grande tuberosidade do úmero (Grd tub) com altura mais baixa em relação à cabeça do úmero, (B) Akodon serrensis (MN 78435), com a mesma altura da grande tuberosidade e da cabeça do úmero e (C) Akodon cursor (MN 78980), com a grande tuberosidade mais alta do que a cabeça do úmero; (D-E): Vista superior da cabeça do úmero de (D) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), exibindo o sulco bicipital (Sulco bic) pouco desenvolvido e a cabeça do úmero mais alongada, e de (E) Wiedomys pyrrhorhinos (MN
73461), exibindo a cabeça do úmero mais circular e um sulco bicipital desenvolvido. Escala: 5 mm...... 98
Figura 3: (A-C) Vista lateral da ulna de (A) Wiedomys pyrrhorhinos (MN 73461), com a condição ausente da fossa longitudinal (Fos long) na superfície lateral e exibindo a forma reta da região proximal da borda posterior (Borda prox), (B) Oxymycterus quaestor (MN 78471), com a fossa longitudinal rasa na superfície lateral e (C) Hylaeamys megacephalus (MN
64115), com a fossa longitudinal funda e a forma curvada da borda proximal da região posterior; (D-E) Vista anterior da região cranial da ulna de (D) Oxymycterus caparaoe (MN xvi
69591), exibindo a extensão mesial da grande cavidade sigmóide (Sig), com o processo ancôneo (Proc anc) como referência e a curvatura medial (Med olec) do processo olécrano,
(E) Hylaeamys megacephalus (MN 64115), com a extensão mesial da grande cavidade sigmóide e a curvatura medial do processo olécrano ausentes. Escala: 5 mm ...... 99
Figura 4: (A-B) Vista anterior da região proximal do fêmur de (A) Oligoryzomys nigripes
(MN 78598), exibindo a projeção posteromedial (Troc men), trocânter menor pouco desenvolvido (Troc men) e a cabeça mais hemisférica e (B) Rhipidomys itoan (MN 63616), com a projeção medial e o trocânter menor desenvolvido; (C-E) Vista postero-medial da tíbia de (C) Irenomys tarsalis (CNP-E 5295), sem a crista na linha soleal, (D) Andinomys edax
(CNP-E 2364), com a crista (Crista) na linha soleal pouco desenvolvida e (E) Akodon serrensis (MN 78435), com a crista na linha soleal bem desenvolvida. Escala: 5 mm...... 100
Figura 5: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 1 (forma da fossa do olécrano – úmero) mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015).
Estado 0 (branco): aberta; estado 1 (preto): fechada. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 101
Figura 6: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 2 (ponta da tuberosidade deltóide – úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): levemente espessado; estado 1 (preto): espessado. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 101
Figura 7: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 4 (ponta do epicôndilo medial – úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado
0 (branco): ausente; estado 1 (preto): presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: xvii
preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 102
Figura 9: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 9 (forma da cabeça do
úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0
(branco): alongada; estado 1 (preto): circular. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 103
Figura 10: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 12 (fossa longitudinal
– ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0
(branco): ausente; estado 1 (verde): rasa; estado 2 (preta): funda. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 103
Figura 11: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 13 (extensão mesial da grande cavidade sigmóide – ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0 (branco): ausente; estado 1 (preto): presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 104
Figura 12: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 15 (curvatura medial do processo olécrano – ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): ausente; estado 1 (preto): presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 104
Figura 13: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 25 (Projeção do trocânter menor – fêmur), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): posteromedial; estado 1 (preto): medial. A cor da fonte indica o xviii
modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 105
Figura 14: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 29 (Crista na linha soleal – tíbia), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0
(branco): ausente; estado 1 (verde): pouco desenvolvida; estado 2 (preta): desenvolvida. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde –arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático...... 105
Figura 15: (A-C) Vista anterior da região distal do úmero de (A) Oxymycterus quaestor (MN
78471), exibindo a extensão mais distal da tróclea (Troc), (B) Nectomys squamipes (MN
61798), exibindo a mesma extensão do capítulo (Cap) e da tróclea, e (C) Nectomys squamipes
(MN 50552), com a extensão mais distal do capítulo; (D-E) Vista postero-lateral da ulna de
(D) Delomys sublineatus (MN 78652), exibindo o ângulo da fenda radial tênue, e (E)
Oxymycterus caparaoe (MN 69591), com o ângulo radial acentuado (Ang fend). Escala: 5 mm...... 106
Figura 16: (A-B) Vista posterior da região cranial da ulna de (A) Holochilus chacarius
(CNP-E 1890), exibindo a presença da extensão lateral do processo coronóide (Coron) e (B)
Tapecomys primus (CNP-E 828), com a extensão lateral do processo coronóide ausente; (C-
D) Vista superior do rádio de (C) Nectomys squamipes (MN 50551), de formato elíptico e (D)
Rhipidomys itoan (MN 63616), apresentando a forma circular. Escala: 5 mm...... 107
Figura 17: (A-B) Vista posterior da escápula de (A) Euryoryzomys russatus (MN 68214), com o ângulo marcado entre a borda cranial e a vertebral (Ang) e a extensão posterior do
ângulo caudal (Ext post) ausentes, e (B) Oxymycterus caparaoe (MN 69591), com o ângulo marcado entre a borda cranial e a vertebral (Ang) e a extensão posterior do ângulo caudal presentes; (C-D) Vista inferior da escápula de (C) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), xix
exibindo um pequeno processo coracóide (Corac) e (D) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), com o processo coracóide em forma de ganho. Escala: 5 mm...... 108
Figura 18: (A-C) Vista superior da escápula de (A) Rhipidomys macrurus (MN 63318), exibindo a extensão anterior do processo acrômio (Acrom) em relação ao coracóide (Corac),
(B) Rhipidomys sp. (MN 38589), com o processo acrômio e o coracóide igualmente estendidos, e (C) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), exibindo a extensão do processo acrômio além do coracóide; (D-E) Vista lateral da região cranial do fêmur de (D) Eligmodontia sp.
(CNP-E 2250), com o terceiro trocânter levemente espessado e (E) Holochilus brasiliensis
(CNP-E 5269), apresentando o trocânter espessado (3º trocânter). Escala: 5 mm...... 109
Figura 19: (A-B) Vista anterior da região distal do fêmur de (A) Oligoryzomys nigripes (MN
78598), com os côndilos medial e lateral igualmente extendidos e (B) Rhipidomys itoan (MN
63616), mostrando uma maior extensão do côndilo medial (Ext dis); (C-D) Vista anterior da região cranial do fêmur de (C) Tapecomys primus (CNP-E 828) exibindo a cabeça mais hemisférica (C fem) e (D) Euneomys petersoni (CNP-E 3780) com a cabeça mais esférica.
Escala: 5 mm...... 110
Figura 20: (A-B) Vista anterior da tíbia de (A) Nectomys squamipes (MN 50551), sem o calo
(Calo) na crista anterior e (B) Oxymycterus nasutus (MN 78487), exibindo o calo na crista anterior; (C-D) Vista lateral da tíbia de (C) Euryoryzomys russatus (MN 68214), com a fossa lateral (Fos lat) rasa e (D) Oxymycterus nasutus (MN 78487), com a condição funda. Escala: 5 mm...... 111
Figura 21: (A-B) Vista lateral do ilío de (A) Eligmodontia sp. (CNP-E 2250), exibindo o contorno do acetábulo completo (Acet) e com a lâmina larga da asa do ílio ausente e (B)
Holochilus brasiliensis (CNP-E 5269), com o contorno do acetábulo incompleto e com a lâmina larga da asa do ílio presente. Escala: 5 mm...... 112 xx
Figura 22: (A-B) Vista anterior da pelve de (A) Rhagomys rufescens (MN 65545), exibindo a forma do ílio reta e (B) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), com a forma curvada do ílio; (C-
D) Vista posterior da região caudal da pelve de (C) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), sem a curvatura lateral da porção caudal do ísquio (Caud isq), e com a sínfise púbica (Sin pub) menor do que o forâmen obturador (For obt) e (D) Blarinomys breviceps (MN 70223), exibindo a porcão caudal do ísquio curvada lateralmente. Escala: 5 mm...... 113
Figura 23: Representação das medidas utilizadas neste estudo. As figuras foram obtidas a partir da vetorização das fotos do esqueleto de Nectomys squamipes (MN 67037)...... 130
Figura 24: (A-C) Interpolação dos escores individuais no primeiro e segundo componentes principais filogenéticos e (B) Correlações vetoriais das medidas ...... 132 originais com os componentes principais filogenéticos do esqueleto apendicular de sigmodontíneos...... 132
Figura 25: (A-C) Interpolação dos escores individuais no segundo e terceiro componentes principais filogenéticos e (B) Correlações vetoriais das medidas ...... 134 originais com os componentes principais filogenéticos do esqueleto apendicular de sigmodontíneos...... 134
Figura 26: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do primeiro componente principal filogenético (CP1) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 135
Figura 27: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do segundo componente principal filogenético (CP2) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 136
Figura 28: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do terceiro componente principal filogenético (CP3) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 137
Figura 29: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento máximo do
úmero (CMU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 138 xxi
Figura 30: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do diâmetro do úmero (DUM) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 139
Figura 31: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura transversa do úmero
(LTU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 140
Figura 32: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da profundidade da tróclea
(PTR) do úmero na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 141
Figura 33: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da cabeça do rádio
(LCR) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 142
Figura 34: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento do processo olécrano (CPO) da ulna na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 143
Figura 35: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da fossa infraespinal
(LFI) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 144
Figura 36: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura do ângulo cranial
(LAC) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 145
Figura 37: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura do coracóide (LCC) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 146
Figura 38: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento funcional do fêmur (CFF) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 147
Figura 39: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento do fêmur
(CFE) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 148
Figura 40: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da cabeça do úmero
(LCU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 149
Figura 41: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da profundidade do capítulo
(PCP) do úmero na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 150 xxii
Figura 42: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da incisura (LIE) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 151
Figura 43: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento da cabeça fêmur (CCF) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 152
Figura 44: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura proximal da tíbia
(LPT) na filogenia molecular de Parada et al. (2015)...... 153
Figura 45: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP1, sem mudanças de taxas. Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP1, em felsen, indicando uma pequena redução das taxas de evolução ao longo da história evolutiva dos roedores sigmodontíneos...... 154
Figura 46: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP2. Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP2, em felsen, quase constantes, com pequenos aumentos por volta de 5, 4 e 3 Maa, correspondendo às origens de Akodontini, Abrotrichini e Blarinomys breviceps...... 155
Figura 46: (C) Configuração mais frequente (f=0,24), indicando uma mudança de taxas evolutivas no ramo que dá origem à tribo Abrotrichini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,22), sem mudanças de taxas; (E) Terceira configuração mais frequente
(f=0,089), indicando três mudanças de taxas, nos ramos que dão origem a Abrotrichini e à
Blarinomys breviceps; (F) Quarta configuração mais frequente (f=0,077), indicando duas mudanças de taxas, em Abrotrichini e Akodontini...... 156
Figura 47: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP3, sem mudanças de taxas. Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP3, em felsen, indicando uma sutil elevação das taxas ao longo da história evolutiva dos roedores sigmodontíneos...... 157 xxiii
Figura 48: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LTU (largura transversa do
úmero). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de LTU, em felsen, indicando redução nas taxas, exceto em cerca de 4 e 3 Maa, em que ocorreram pequenas elevações nas taxas, correspondendo às origens de Abrotrichini e
Blarinomys breviceps...... 158
Figura 48: (C) Configuração mais frequente (f=0,47), indicando uma mudança de taxas evolutivas no ramo que dá origem à tribo Abrotrichini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,27), sem mudanças de taxas; (E) Terceira configuração mais frequente
(f=0,081), indicando duas mudanças de taxas, nos ramos que dão origem a Abrotrichini e à
Blarinomys breviceps...... 159
Figura 49: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CPO (comprimento do processo olécrano – ulna). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CPO, em felsen, indicando aceleração nas taxas evolutivas ao longo do tempo com picos em cerca de 6,5, 5 e 3,5 Maa, correspondendo, respectivamente ao surgimento de Akodontini, ao ramo de Abrawayaomys e Reithrodon e Abrotrichini...... 160
Figura 49: (C) Configuração mais frequente (f=0,19), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo dos ramos das tribos Abrotrichini e Akodontini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,12), com três mudanças de taxas ao longo dos ramos das tribos Abrotrichini, Akodontini e de Abrawayaomys ruschii; (E) Terceira configuração mais frequente (f=0,049), indicando três mudanças de taxas ao longo dos ramos das tribos
Abrotrichini, Akodontini, Abrawayaomys ruschii e Reithrodon auritus...... 161
Figura 50: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LAC (largura do ângulo cranial – escápula). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas;
(B) Taxa de evolução de LAC, em felsen, indicando uma sutil aceleração nas taxas de evolução ao longo do tempo, com pequenos picos por volta de 3,0 Maa e 700-200 mil anos, xxiv
correspondendo, respectivamente, ao surgimento das espécies de Brucepattersonius e
Cerradomys...... 162
Figura 50: (C) Configuração mais frequente (f=0,084), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo dos ramos de Cerradomys subflavus, C. goytaca e C. vivoi e das espécies de Brucepattersonius; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,065), com três mudanças de taxas ao longo do ramo de Cerradomys subflavus, C. goytaca e C. vivoi, das espécies de Brucepattersonius e de Reithrodon auritus...... 163
Figura 51: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de DUM (diâmetro do úmero).
Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de DUM, em felsen, com taxas evolutivas quase constantes, com um pequeno aumento por volta de 200 mil anos, correspondendo à origem de Brucepattersonius...... 164
Figura 52: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LPT (largura proximal da tíbia). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de LPT, em felsen, indicando aceleração das taxas por volta de 1,0 Maa, correspondendo à origem de Oxymycterus...... 165
Figura 52: (C) Configuração mais frequente (f=0,28), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo do ramo das espécies de Oxymycterus; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,2), com uma mudança de taxas ao longo do ramo das espécies de Oxymycterus amazonicus, O. delator e O. dasytrichus; (E) Terceira configuração mais frequente (f=0,19), sem mudanças de taxas...... 166
Figura 53: (A) Sutil aceleração das taxas evolutivas em LCR (largura da cabeça do rádio);
(B) leve redução das ...... 167 taxas de evolução de CMU (comprimento máximo do úmero)...... 167
Figura 54: Disparidade média ao longo do tempo (DTT) dos três primeiros componentes principais filogenéticos e das variáveis que mais contribuíram para a variação observada xxv
nestes componentes (linha escura). A linha mais clara indica a disparidade média baseada em
1000 simulações da evolução dos caracteres do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos sob movimento browniano. A área sombreada indica o intervalo de 95% DTT para os dados simulados ...... 168
1. INTRODUÇÃO
1.1 Estudos do esqueleto pós-craniano em roedores
Além da típica locomoção terrestre, os roedores exibem uma grande variedade de modos de locomoção, incluindo formas semiaquáticas, arborícolas e semifossoriais, que são representadas nas principais linhagens da ordem. Ecomorfologia foi definida por Van der
Klaauw’s (1948), como “o estudo da relação entre a morfologia do organismo e o seu meio ambiente”. Desde 1960, vários estudos começaram a explorar a relação entre a morfologia e o uso do espaço ecológico que as espécies ocupam (e.g. FISH, 1993; GATZ, 1979; GRANT,
1968), buscando estabelecer relações entre a forma e a função de estruturas do organismo à aspectos do ambiente (CLEMENTE et al., 2009).
A anatomia do esqueleto pós-craniano dos roedores e sua associação com os modos de locomoção tem sido estudada em um contexto ecomorfológico (BIKNEVICIUS, 1993;
CARRIZO et al., 2014a,b; COUTINHO et al., 2013; HATT, 1932; LEHMANN, 1963;
MORGAN & VERZI, 2006, 2011; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008). Usando diversas abordagens – análises multivariadas, métodos comparativos e mapeamento de caracteres em filogenias – esses estudos tem revelado caracteres quantitativos e qualitativos relacionados aos diferentes modos de locomoção exibidos pelos roedores.
No entanto, a maioria dos estudos de esqueleto pós-craniano em roedores sulamericanos são focados em roedores caviomorfos (BIKNEVICIUS, 1993; CANDELA &
PICASSO, 2008; CASINOS et al., 1993; ELISSAMBURU & VIZCAÍNO, 2004;
FERNANDÉZ et al., 2000; MCEVOY, 1982; ROCHA-BARBOSA et al., 1996a,b, 2002,
2005; SUTTON, 1972; SWENA & ASHLEY, 1956). Dois fatores contribuíram para esse viés: o maior tempo de divergência desse grupo de roedores no continente (aproximadamente
30 milhões de anos; CANDELA & PICASSO, 2008; FRAILEY & CAMPBELL, 2004), o que potencialmente aumenta o número de modificações do esqueleto apendicular nas diferentes 2
formas de locomoção (semifossorial, terrestre, semiaquático, escalador e arborícola), e o maior tamanho desses animais, o que determina um maior número de adaptações locomotoras
(LAGARIA & YOULATOS, 2006; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008).
Recentemente, alguns estudos também têm focado em análises ecomorfológicas em um contexto filogenético, com o objetivo de investigar como a variação morfológica evoluiu e se diversificou nas diferentes linhagens (MORGAN & VERZI, 2006; ROCHA et al., 2007;
MORGAN & ÁLVAREZ, 2013; CARRIZO et al., 2014b).
1.2 Diversidade taxonômica e locomotora dos roedores Sigmodontinae
Os roedores sigmodontíneos Wagner, 1843 constituem a mais diversa subfamília de
Cricetidae e a segunda mais diversa de mamíferos (REIG, 1986; STEPPAN et al., 2004), reunindo quase 30% da diversidade de mamíferos da região Neotropical (WEKSLER, 2006) com 86 gêneros e cerca de 400 espécies viventes (PATTON et al., 2015). A maior parte da diversidade da subfamília (69 gêneros) é endêmica à América do Sul, onde é encontrada desde as ilhas do Cabo Horn, no sul, até as ilhas caribenhas da costa da Colômbia e da Venezuela
(D’ELÍA, 2003; PATTON et al., 2015), com alguns gêneros ocorrendo ao longo da América
Central até o sul da América do Norte, até cerca de 35°N (PATTON et al., 2015). Ao longo da sua distribuição, ocorrem em quase todos os hábitats, incluindo florestas úmidas tropicais e temperadas, planícies de inundação, campos, savanas, estepes, desertos e salares
(HERSHKOVITZ, 1962), em um gradiente altitudinal que vai desde o nível do mar até quase
5000m (PATTON et al., 2015).
A maioria dos gêneros está distribuída em 11 tribos: Akodontini, Abrotrichini,
Andinomyini, Euneomyini, Ichthyomyini, Oryzomyini, Phyllotini, Reithrodontini,
Sigmodontini, Thomasomyini e Wiedomyini (D’ELÍA, 2003; PARDIÑAS et al., 2015;
SALAZAR-BRAVO et al., 2016), sendo que as tribos Akodontini, Oryzomyini e Phyllotini 3
compreendem mais de 50% de todos os gêneros e espécies viventes da subfamília. As demais tribos incluem de um a cinco gêneros cada, e em apenas alguns casos há um ou mais gêneros muito diversificados (e.g. Thomasomys, da tribo Thamasomyini, com 44 espécies; PATTON et al., 2015).
Além da diversidade taxonômica, os Sigmodontinae apresentam uma grande variedade de modos de locomoção, com formas semiaquáticas, terrestres, semifossoriais, fossoriais, escaladoras, arborícolas e saltadoras. As formas semifossoriais, como Thaptomys, regularmente cavam para construir abrigos simples ou forragear no subterrâneo, usando principalmente os membros anteriores (CARRIZO et al., 2014a,b) e são caracterizadas por possuírem crânios achatados, orelhas e olhos pequenos, pelagem densa, cauda curta e garras compridas (ALHO, 1982). As formas terrestres, como Akodon, geralmente se movimentam no solo e não possuem especializações que restringem atividades em particular (CARRIZO et al.,
2014a,b). As formas semiaquáticas, como Nectomys, regularmente nadam para dispersão, para escapar de predadores ou para forragear (SAMUELS & VALKENBURGH, 2008). Os saltadores, como Eligmodontia, realizam uma série de saltos, em que estendem simultaneamente os membros anteriores e posteriores, elevando o corpo completamente para cima do solo e para frente (CARRIZO et al., 2014b). As formas escaladoras, como
Oligoryzomys, são caracterizadas por utilizarem principalmente o solo e os estratos mais baixos da floresta, assim como o bosque e o dossel (VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003).
Já as formas arborícolas, como Rhipidomys, podem ocorrer em árvores, arbustos ou rochas
(CARRIZO et al., 2014b), sendo caracterizadas por possuírem as almofadas dos dígitos das patas traseiras maiores (THOMAS, 1917), dígitos mais alongados (SAMUELS &
VALKENBURGH, 2008) do que os demais modos de locomoção e por apresentarem cauda longa, com funções de equilíbrio e tato (ALHO, 1982).
4
1.3 Estudos do esqueleto pós-craniano dos roedores sigmodontíneos
Apesar da alta diversidade taxonômica e ecológica de Sigmodontinae, poucos estudos foram realizados acerca dos hábitos locomotores associados à variação morfológica do grupo
(CARRIZO & DIAZ, 2011; CARRIZO et al., 2014a,b; COUTINHO et al., 2013;
HERSHKOVITZ, 1962, 1969, 1972; NEVES, 2003; RIVAS & LINARES, 2006; RIVAS-
RODRÍGUEZ et al., 2010; STEIN, 1988; VOSS, 1988).
Lund (1840) foi o primeiro a examinar os caracteres do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos e relacioná-los aos aspectos locomotores. Ao descrever o material fóssil escavado de cavernas calcárias ao longo do vale do Rio das Velhas (Lagoa Santa, Minas
Gerais, Brasil), Lund (1840) analisou caracteres do esqueleto apendicular, particularmente o
úmero, relacionando-os aos diferentes hábitos locomotores da coleção de roedores existentes naquela localidade.
A relação entre a variação morfológica e os hábitos locomotores em sigmodontíneos também foi investigada por Hershkovitz (1962, 1969, 1972), que analisou caracteres morfológicos externos, como pé e cauda, concluindo que os sigmodontíneos são primariamente terrestres. Entretanto, ele também observou que vários gêneros demonstram especializações a outros modos de locomoção, como mãos robustas com longas e fortes garras e cauda curta, nas formas semifossoriais; pé robusto, redução dos dedos, garras fracas e desenvolvimento de membrana interdigital nas espécies semiaquáticas; pés mais curtos e largos, almofadas bem desenvolvidas e um quinto dedo, garras curtas e uma cauda grande nos arborícolas; e patas traseiras com formato de espada e semelhante à dos gerbils, nas formas saltatoriais.
Stein (1988) enfatizou as modificações do esqueleto apendicular do semiaquático
Nectomys, comparando-o com outros gêneros de modo de locomoção similar, como o marsupial Chironectes, e também com gêneros terrestres. Neves (2003) analisou o úmero e a 5
escápula de roedores sigmodontíneos do Cerrado brasileiro e pode distinguir entre gêneros de diferentes modos de locomoção. Rivas & Linares (2006) analisaram os membros posteriores de nove gêneros utilizando morfometria geométrica e diferenciaram formas terrestres de florestas abertas das arborícolas. Posteriormente, Rivas et al. (2010) analisaram medidas do corpo e caracteres das orelhas, membros anteriores e posteriores, vibrissas e escamas da cauda, conseguindo discriminar três grupos: formas terrestres de áreas abertas, semiaquáticas, e terrestres de áreas florestais, além de Oligoryzomys. Carrizo & Diaz (2011) analisaram o esqueleto pós-craniano de Rhipidomys austrinus e Graomys griseoflavus revelando caracteres associados aos modos de locomoção descritos para essas espécies, respectivamente, arborícola e terrestre.
Carrizo et al. (2014a) foram os primeiros a considerar o contexto filogenético em uma análise ecomorfológica do sistema músculo-tendinoso. Eles sugeriram que os modos de locomoção são melhor descritos por variáveis do tendão do que pelas musculares, e que a filogenia explica uma parte importante da variação morfológica observada em sigmodontíneos. Carrizo et al. (2014b) também examinaram caracteres do esqueleto pós- craniano em um contexto ecomorfológico, realizando um teste estatístico para avaliar a associação com o modo de locomoção e o primeiro mapeamento de caracteres qualitativos para os sigmodontíneos. Esses autores demostraram que os sigmodontíneos arborícolas, fossoriais e semiaquáticos apresentam diferenças significativas em caracteres da coluna vertebral e membros, e que os saltatoriais exibem modificações em todas as regiões do esqueleto. Entretanto, eles também notaram que os sigmodontíneos apresentam uma morfologia generalista, que os permitem utilizar variados hábitats.
Esses estudos revelaram claros exemplos da relação entre caracteres externos e do esqueleto pós-craniano com os modos de locomoção dos roedores sigmodontíneos. No entanto, espera-se que a variação morfológica reflita também a história evolutiva 6
compartilhada (FELSENSTEIN, 1985; LOSOS & MILES, 1994). Sendo assim, espécies filogeneticamente próximas possuem caracteres que são mais similares do que os caracteres exibidos por espécies filogeneticamente distantes – sendo este fenômeno conhecido como sinal filogenético (KAMILAR & COOPER, 2013). Então, para compreender a variação morfológica do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos e a sua relação com os modos de locomoção é necessário considerar o contexto filogenético.
1.4 Radiação adaptativa e sigmodontíneos
A alta variabilidade taxonômica e ecológica da subfamília Sigmodontinae é comumente explicada sob a hipótese de que o grupo constitui uma radiação adaptativa recente
(9-12 MA, PARADA et al., 2015; SCHENK et al., 2013). Uma radiação é considerada adaptativa quando uma espécie ancestral evolui em diversas espécies descendentes, cada uma delas com distintas adaptações ecológicas, sendo então capazes de ocupar uma grande variedade de nichos ecológicos distintos (LOSOS, 2010; RIDLEY, 2006). Alguns critérios já foram estabelecidos para definir uma radiação como adaptativa: ancestralidade comum, correlação fenótipo-ambiente – associação entre os ambientes utilizados e os caracteres morfológicos e fisiológicos utilizados para explorá-los – funcionalidade do caráter – a performance ou as vantagens adaptativas dos caracteres nos ambientes correspondentes – e rápida especiação (SCHLUTER, 2000).
A radiação adaptativa ocorre normalmente devido à oportunidade ecológica – na presença de diferentes tipos de recursos disponíveis, um clado irá se diversificar, produzindo um conjunto de espécies, cada uma delas adaptada a utilizar uma porção diferente do espectro de recursos (LOSOS, 2010). A oportunidade ecológica trata-se de um modelo e os seus dois principais indícios são: i) aumento das taxas de diversificação filogenética e fenotípica no início da diferenciação das linhagens, indicando que as linhagens estão sendo favorecidas 7
pelos nichos relativamente vazios e ii) um subsequente declínio gradual nas taxas de diversificação filogenética e fenotípica, como resultado do aumento da competição com a saturação dos nichos (SCHLUTER, 2000; SIMPSON, 1953).
Simpson (1953) foi o primeiro a definir as circustâncias que levariam uma espécie à ser exposta à essa variabiliade de recursos não-utilizados (i.e., oportunidade ecológica), sendo, portanto, também os pré-requisitos para a ocorrência da radiação adaptativa: i) surgimento de novos recursos; ii) extinção de espécies que previamente utilizavam esses recursos; iii) colonização de uma área em que os recursos não eram previamente utilizados e iv) evolução de um caráter que permite a utilização de um recurso de formas não possíveis anteriormente.
No entanto, teoricamente, existem duas formas em que a radiação adaptativa pode ocorrer sem a prévia existência de oportunidade ecológica, sendo elas: i) radiação adaptativa por substituição competitiva e ii) radiação adaptativa por auto-perpetuação, ao criar oportunidade ecológica enquanto o clado se diversifica (LOSOS, 2010). No entanto, os exemplos de radiações adaptativas sem a prévia ocorrência de oportunidade ecológica são raros, sugerindo a oportunidade ecológica como um pré-requisito da radiação adaptativa (LOSOS, 2010).
Quanto aos roedores sigmodontíneos, há indícios de uma aceleração nas taxas de diversificação filogenética após a sua entrada na América do Sul, corroborando a hipótese de oportunidade ecológica (ALHAJERI et al., 2016; PARADA et al., 2015; SCHENK et al.,
2013). No entanto, Maestri et al. (2017) demonstraram que a rápida diversificação no surgimento das linhagens de sigmodontíneos não é acompanhada por uma alta divergência morfológica. Os autores estudaram o crânio e a mandíbula de 2420 espécimes de roedores sigmodontíneos, representando cerca de 75% dos gêneros atuais, por meio de morfometria geométrica. Analisaram duas variáveis ecológicas: dieta e modo de locomoção, utilizando métodos filogenéticos comparativos para testar diferentes hipóteses correspondendo a cenários evolutivos adaptativos e não-adaptativos para a evolução morfológica dos 8
sigmodontíneos. Os autores concluíram que há um fraco suporte para ocorrência do processo de radiação adaptativa nos roedores sigmodontíneos – visto que não ocorreu uma explosão inicial de diversificação fenotípica, além dos resultados da análise de sinal filogenético e o alto suporte para os modelos de evolução por movimento browniano. No entanto, quanto ao esqueleto pós-craniano nenhum trabalho, até o momento, analisou a hipótese da evolução morfológica ter se dado em um regime de radiação adaptativa.
2. OBJETIVOS
O objetivo geral desse estudo1 foi estudar a variação do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos, relacionando-a aos diferentes modos de locomoção em um contexto evolutivo/filogenético.
Esse objetivo geral foi detalhado nos seguintes objetivos específicos:
- Descrever e analisar a variação morfológica do esqueleto apendicular de uma fração representativa da diversidade taxonômica e locomotora;
- Mapear e reconstruir os estados ancestrais dos caracteres quantitativos e qualitativos em uma filogenia molecular, para entender como a variação morfológica apendicular é distribuída ao longo das linhagens e dos diferentes modos de locomoção, no sentido de discutir a evolução dos caracteres apendiculares nesta subfamília;
- Analisar os padrões de diversidade morfológica, por meio de uma análise de componentes principais filogenética;
- Avaliar o grau de proximidade filogenética dos caracteres apendiculares, através da análise de sinal filogenético;
1 Um manuscrito incluindo os resultados das análises qualitativas desta tese já se encontra aceito para publicação no periódico Journal of Anatomy. 9
- Analisar quais modelos de evolução melhor explicam a diversificação da morfologia apendicular dos sigmodontíneos, bem como verificar em qual momento foi concentrada a diferenciação morfológica apendicular;
- Avaliar as taxas de evolução morfológica apendicular dos sigmodontíneos, visando investigar se o esqueleto apendicular evoluiu por meio de um processo de radiação adaptativa;
- Analisar se há diferenças significativas entre os grupos locomotores e identificar as variáveis que diferenciam esses grupos, ao se considerar os efeitos filogenéticos;
- Investigar se as classificações a priori dos modos de locomoção são suportadas ou refutadas pelos dados obtidos neste trabalho.
10
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Identificação taxonômica
A identificação das espécies foi realizada por meio da análise de caracteres presentes no crânio e na pelagem descritas na literatura recente (e.g., PATTON et al., 2015).
Considerando que as amostras de esqueleto apendicular são geralmente pequenas, com o objetivo de aumentar o tamanho amostral, espécimes machos e fêmeas foram incluídos nas análises, já que estudos prévios indicam que dimorfismo sexual secundário geralmente é pouco conspícuo para a maioria das espécies de Muridae (TRIBE, 1996; VOSS & MARCUS,
1992).
3.2 Classes etárias
Os exemplares foram alocados a quatro classes etárias, definidas com base no grau de erupção e desgaste dos molares (CARLETON & MUSSER, 1989; VOSS & MARCUS, 1992) e no grau de exposição da raiz dos molares (OLIVEIRA et al., 1998), como segue: infante
(classe 1) – terceiro molar não eclodido ou, se presente, sem dentina exposta; raízes completamente dentro dos alvéolos; juvenil (classe 2) – todos os molares eclodidos com cúspides ainda com dentina; pouca dentina exposta; raízes completamente dentro dos alvéolos; adulto (classe 3) – cúspides com dentina parcialmente gasta, dentina exposta em todos os dentes; raízes parcialmente expostas; e velho (classe 4) – cúspides totalmente gastas, grandes áreas com dentista exposta e raízes muito expostas.
Os espécimes infantes e jovens foram excluídos das análises por que a variação etária pode afetar a interpretação de padrões morfológicos.
11
3.3 Determinação dos grupos locomotores
A classificação dos gêneros aos modos de locomoção seguiu as alocações da literatura, baseadas na frequência de captura nos diferentes estratos da floresta, assim como também na análise de caracteres morfológicos externos (Tabelas 1 e 5). As seguintes definições correspondem aos modos de locomoção investigados no presente estudo (Tabelas 1 e 5): terrestres – espécies que geralmente se movimentam no chão e não possuem especializações que restrinjam o movimento em ualguma atividade em particular (CARRIZO et al., 2014a,b); saltatoriais – espécies que se movimentam aos saltos, estendendo simultaneamente ambos os membros, levantando o corpo completamente fora do chão e para frente (CARRIZO et al.,
2014a,b); escaladoras – utilizam não apenas o solo e estratos mais baixos da floresta, mas também arbustos e o dossel (VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003); arborícolas – espécies capazes de escalar para abrigo, forrageamento ou fuga, ocupando árvores, arbustos ou rochas
(CARRIZO et al., 2014b; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008); semiaquáticas – nadam regularmente para dispersão, fuga ou forrageamento (SAMUELS & VAN
VALKENBURGH, 2008); semifossoriais – espécies que cavam regularmente para construir buracos simples para abrigo ou, quando forrageando no subterrâneo, usando principalmente os membros anteriores (CARRIZO et al., 2014a,b).
Um vez que existe um conflito na literatura à respeito da classificação de algumas espécies de sigmodontíneos como semifossoriais ou fossoriais (e.g. Paynomys é classificado por Smith & Patton, 1999 como semifossorial, e por fossorial por Alarcón et al., 2011), nós decidimos alocar as espécies classificadas pela literatura em uma dessas duas categorias, como “semifossoriais”.
12
3.4 Amostra
A amostra utilizada nas análises qualitativas é composta por 795 espécimes, representando 64 espécies e 34 gêneros (Tabela 1; Anexo), enquanto que a utilizada nas análises quantitativas é composta por 735 espécimes, representantes de 64 espécies e 37 gêneros de roedores sigmodontíneos (Tabela 5; Anexo). Essas amostras incluem representantes de todos os modos de locomoção exibidos pelos sigmodontíneos (terrestre, semifossorial, escalador, arborícola, saltador e semiaquático), distribuída em 10 tribos:
Abrotrichini, Andinomyini, Akodontini, Euneomyini, Phyllotini, Oryzomyini, Reithrodontini,
Sigmodontini, Thomasomyini, Wiedomyini, além dos gêneros incertae sedis (Abrawayaomys,
Delomys, Juliomys e Phaenomys). Os espécimes encontram-se depositados nas coleções de mamíferos do Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro (Rio de Janeiro); do
Museu de Zoologia João Moojen de Oliveira, Universidade Federal de Viçosa e do
Laboratório de Zoologia de Vertebrados, Universidade Federal de Ouro Preto (Minas Gerais); além do Centro Nacional Patagónico (CENPAT-CONICET), Puerto Madryn, Chubut,
Argentina.
Os espécimes examinados são de localidades da Argentina, Brasil e Estados Unidos.
Eles representam uma grande amplitude latitudinal e de hábitats, incluindo as seguintes ecorregiões: Chaco Húmedo, Espinal, Estepa Patagónica, Monte de llanuras y mesetas, Pampa e Selva de las Yungas, na Argentina, assim como Amazônia, Mata Atlântica, Caatinga,
Cerrado, Pampas e Pantanal, no Brasil, e a Albuquerque Basin no Novo México, EUA.
As análises foram realizadas utilizando microscópio estereoscópico (Zeiss, modelo
Stemi 2000-C) sob aumentos de 4 a 40 vezes. Por uma questão de padronização, sempre que possível, foram analisados os ossos do lado direito do esqueleto, porém, quando estavam ausentes ou danificados, foram utilizados ossos do lado esquerdo.
13
3.5 Filogenia
Análises comparativas necessitam de um arcabouço filogenético, sendo neste estudo baseado na hipótese filogenética de Parada et al. (2015). Essa hipótese foi construída utilizando análise Bayesiana, com sequências dos genes IRBP (primeiro éxon do gene nuclear interfotorreceptor retinoide) e do Cyt-b (citocromo-b, gene mitocondrial), que evoluem a diferentes taxas – tornando-os boas escolhas para realizar reconstruções filogenéticas
(D’ELÍA, 2003; WEKSLER, 2006). A filogenia do Parada et al. (2015) foi escolhida por sua extensa amostragem taxonômica e por ter sido calibrada com a datação de três gêneros fósseis
(Abrothrix, Auliscomys e Sigmodon). A árvore de máxima credibilidade de clados (MCC –
Maximum clade credibility) foi capaz de recuperar, com uma alta probabilidade posterior
(PP=1), a monofilia de Sigmodontinae, assim como as das tribos Abrotrichini, Akodontini,
Phyllotini, Oryzomyini e Thomasomyini. A maior parte das relações dentro de cada um destes clados também teve alto suporte (PP > 8,5). Esses resultados foram corroborados por outros estudos (D’ELÍA et al., 2006; FABRE et al., 2012; LEITE et al., 2014; PARADA et al.,
2013; STEPPAN et al., 2004), alguns deles utilizando diferentes loci (e.g., 12 rRNA, BRCA1,
COX3, GRH, RAG1) e diferentes métodos de reconstrução (máxima parcimônia e máxima verossimilhança). A árvore filogenética proposta por Parada et al. (2015), cujo o arquivo newick foi gentilmente cedido pelo autor, foi editada para incluir somente as espécies amostradas em nosso estudo e inserir algumas espécies não incluídas em sua análise filogenética (Cerradomys goytaca, Oxymycterus caparaoe, Oxymycterus quaestor,
Phaenomys ferrugineus e Rhipidomys itoan). O tempo de divergência e as relações de parentesco das espécies Cerradomys goytaca, Oxymycterus caparaoe, Oxymycterus quaestor,
Phaenomys ferrugineus, Rhipidomys itoan, que não foram estimados na filogenia de Parada et al. (2015), foram recuperados de outros estudos (COSTA et al., 2011; GONÇALVES, 2006;
MACHADO et al., 2015; TAVARES et al., 2016). Recentemente, Pardiñas et al. (2015) 14
definiram caracteres diagnósticos para uma nova tribo, Euneomyini, corroborando estudos anteriores (MARTÍNEZ et al., 2012; PARADA et al., 2013; PARDIÑAS et al., 2014;
SALAZAR-BRAVO et al., 2013; SHENK et al., 2013; VENTURA et al., 2013) que já haviam reconhecido esse grupo como um ramo único na radiação dos sigmodontíneos.
3.6 Análises qualitativas
3.6.1 Caracteres do esqueleto apendicular
Foram analisados 35 caracteres qualitativos presentes no úmero, ulna, rádio, escápula, fêmur, tíbia, ilío, ísquio e púbis, sendo que parte deles já foram relacionados aos diferentes modos de locomoção de pequenos mamíferos em estudos anteriores (ARGOT, 2001, 2002;
CANDELA & PICASSO, 2008; CARLETON, 1980; CARRIZO et al., 2014b; FLORES,
2009; SALTON & SARGIS, 2008; SARGIS, 2002a,b; STEPPAN, 1995; SZALAY &
SARGIS, 2001). Os caracteres 2, 3, 4, 10, 22, 28, 29 e 31 (Tabela 2) foram originalmente descritos e investigados neste trabalho para verificar se estão relacionados aos diferentes modos de locomoção dos roedores sigmodontíneos. Para a nomenclatura anatômica, utilizamos descrições prévias de roedores e outros mamíferos (e.g., ARGOT, 2001, 2002;
CANDELA & PICASSO, 2008; FLORES, 2009; HATT, 1932; MCEVOY, 1982; SALTON
& SARGIS, 2008; SCHALLER, 1999; SZALAY & SARGIS, 2001).
3.6.2 Análises estatísticas
Para investigar se os caracteres do esqueleto apendicular (t) são úteis para discriminar os diferentes modos de locomoção (l) exibidos pelos sigmodontíneos, foi empregada uma análise estatística baseada no coeficiente de diferenciação proposta por Carrizo et al. (2014b).
Para tanto, foram construídas duas tabelas: tabela L, com os modos de locomoção, e tabela T, com os caracteres apendiculares. A tabela L é uma matriz (g x 1) que codifica os gêneros (g) aos modos de locomoção (l), atribuindo-se 1 se o gênero apresenta o modo de locomoção e 15
zero se não apresenta. A tabela T é uma matriz de tamanho (g x a), que denota a presença (1) ou ausência (0) de um determinado estado de caráter (a) nos gêneros estudados, e foi construída após a conversão das variáveis originais em dicotômicas. Essa análise estatística foi implementada em um script em R (R Development Core Team, 2016), disponibilizado por
Carrizo et al. (2014b). Para testar a hipótese de que um determinado estado de caráter está relacionado a um modo de locomoção, dois parâmetros são calculados: i) o primeiro parâmetro (representatividade) é a incidência intrínseca, que é a fração dos espécimes de um determinado modo de locomoção que exibem o estado de caráter analisado; ii) o segundo parâmetro (diferenciação) é a razão entre a incidência intrínseca e a maior incidência extrínseca de um mesmo conjunto de estados de caráter em diferentes modos de locomoção
(CARRIZO et al., 2014b). Considera-se que o estado de caráter observado está relacionado a um determinado modo de locomoção se os valores estão acima de 0,5 para o primeiro e 2 para o segundo parâmetro (CARRIZO et al., 2014b).
3.6.3 Mapeamento e reconstrução dos estados de caráter ancestrais
Os estados dos caracteres do esqueleto apendicular foram mapeados na filogenia de
Parada et al. (2015) com o intuito de buscar padrões de variação entre as principais linhagens da subfamília, bem como entre os modos de locomoção. Para elaborar uma hipótese sobre a evolução dos caracteres do esqueleto apendicular, os estados ancestrais foram reconstruídos utilizando otimizações baseadas no modelo de parcimônica de Fitch (1971), em que os estados de caráter não são ordenados, podendo se transformar diretamente uns nos outros.
Essa análise foi implementada no software Mesquite, versão 3.10 (MADDISON &
MADDISON, 2011).
16
3.7 Análises quantitativas
3.7.1 Morfometria
Foram tomadas 26 medidas dos ossos dos membros anteriores (úmero, ulna e rádio), posteriores (fêmur e tíbia) e cinturas (escápula, ílio, ísquio e púbis) dos roedores sigmodontíneos (Figura 23; Tabela 6). Essas medidas foram baseadas em estudos prévios que verificaram que essas variáveis estavam relacionadas aos diferentes modos de locomoção
(CANDELA & PICASSO, 2008; SARGIS, 2002a,b). As medidas foram tomadas com paquímetro digital (Fowler Sylvac Ultracal mark III) com precisão de 0,01 mm.
3.7.2 Estimativa dos dados ausentes e transformação dos dados
É comum em amostras de esqueleto apendicular que alguns exemplares possuam estruturas danificadas ou ausentes, devido à fragilidade do material, o que impede a sua mensuração. Sendo assim, com o objetivo de aumentar as amostras, para esses indivíduos incompletos as medidas ausentes foram estimadas utilizando-se o algoritmo Expectativa -
Maximização (“Expectation-Maximization”, DEMPSTER et al., 1977; STRAUSS et al.,
2003), implementado através da rotina Amelia (HONAKER et al., 2011) no ambiente R (R
Core Team 2016). Nesse procedimento de máxima verossimilhança, os dados ausentes são inicialmente estimados utilizando a média de cada variável. As médias e as covariâncias são então estimadas para toda a matriz. Os valores ausentes originais são então re-estimados baseados nesses novos parâmetros, sendo então re-estimados e o processo continua iterativamente até que a estimativa convirja nos valores finais das constantes (STRAUSS et al., 2003). Estas estimativas somente foram realizadas para indivíduos com um máximo de sete medidas ausentes de um total de 26 medidas, sendo que os exemplares que não tivessem pelo menos 19 medidas foram excluídos. 17
A transformação logarítmica realizada previamente às análises é importante para aproximar distribuições assimétricas à distribuição normal, para transformar relações exponenciais em relações lineares, ou ainda para reduzir os problemas relacionados às diferenças de tamanho entre os caracteres, uma vez que as variâncias de dados não- logaritmizados são diretamente relacionadas com as médias, ou seja, quanto maior a média, maior a variância (STRAUSS 1993, 2010). Sendo assim, todas as medidas foram transformadas para logaritmo na base 10 antes de serem submetidas às análises morfométricas subsequentes.
3.7.3 Análise de componentes principais filogenética
Foi realizada uma análise de componentes principais filogenética a fim de investigar a existência de padrões nos dados (MONTEIRO & REIS, 1999). No entanto, as espécies são parte de uma estrutura hierárquica organizada filogeneticamente, e não podem ser consideradas para fins estatísticos como independentes (FELSENSTEIN, 1985). Porém, a análise de componentes principais tradicional assume que a amostra consiste de pontos independentes, acarretando na produção de autovalores e autovetores que não são filogeneticamente independentes (REVELL, 2009).
A análise de componentes principais filogenética é similar à análise tradicional, exceto pelo fato de que a matriz de covariância é inversamente ponderada pela filogenia e o espaço está centrado no fenótipo estimado do nó da raiz da árvore, em vez de na média das extremidades (REVELL, 2009). Além disso, enquanto na análise tradicional os primeiros eixos são os que representam a maior parte da variação, na análise filogenética, os principais eixos representam a maior variação dos resíduos não-filogenéticos, já que a covariação filogenética foi removida (POLLY et al., 2013). 18
A análise de componentes principais filogenética foi realizada utilizando a função
“phyl.pca” do pacote Phytools (REVELL, 2012) no R (R Core Team 2016).
3.7.4 Correção das medidas em relação ao tamanho
A amostra utilizada nesse estudo é composta por espécies com tamanho corporal
(comprimento cabeça-corpo) variando de 113mm (Thaptomys nigrita) a 417mm (Holochilus brasiliensis). Diferenças no tamanho corporal podem influenciar nas interpretações da evolução de forma devido ao crescimento alométrico das estruturas (GOULD, 1966). Deste modo espécies de um mesmo modo de locomoção podem exibir diferenças de forma que são ocasionadas pelos diferentes tamanhos e não pelos diferentes modos de locomoção, levando a interpretações equivocadas (ASTÚA, 2009).
Para remover essa variação ocasionada pela amplitude do tamanho corporal, foi utilizada a função “phyl.resid” do pacote Phytools (REVELL, 2012) no R (R Core Team
2016). Nesta função são obtidos os resíduos ponderados pela filogenia, por meio de uma regressão dos quadrados-mínimos das variáveis dependentes de tamanho que são contrastadas com o tamanho corporal (REVELL, 2009). A estimativa de tamanho corporal foi obtida por meio dos escores do primeiro componente principal filogenético.
3.7.5 Análise de sinal filogenético
Estimativas de sinal filogenético descrevem a relação entre os padrões de similaridade fenotípica e proximidade filogenética entre os organismos (BLOMBERG et al., 2003). Se caracteres de variação contínua evoluem seguindo um modelo de movimento browniano, portanto, não direcionados por agentes externos (ecológicos), espera-se que a variação morfológica reflita apenas a história evolutiva compartilhada (FELSENSTEIN, 1985; LOSOS
& MILES, 1994). Deste modo, analisar o sinal filogenético no tamanho e forma do esqueleto 19
apendicular dos roedores sigmodontíneos é importante para estimarmos quanto da variação entre as espécies resulta apenas de uma história evolutiva comum e quanto é devida às diferentes especializações aos modos de locomoção.
O método K de Blomberg (BLOMBERG et al., 2003) e o λ de Pagel (PAGEL, 1997,
1999) foi utilizado para estimar o sinal filogenético de todos os 26 componentes principais e das 26 medidas univariadas do esqueleto apendicular, utilizando o pacote Phytools (REVELL,
2012) no R (R Core Team 2016), realizando 1000 replicações. O valor K estima a adequação dos dados quantitativos ao modelo de evolução por movimento browniano. Valores de K iguais ou próximos de 1 representam forte sinal filogenético e indicam que a evolução do caráter seguiu o esperado pelo movimento browniano. K > 1 (sinal filogenético forte) indica que a variação encontrada no caráter está fortemente estruturada entre os principais sub- clados, não se adequando ao modelo de movimento browniano. K < 1 (fraco sinal filogenético) indica que a variação do caráter não se adequa ao modelo de movimento browniano e não está estruturada entre os principais sub-clados (BLOMBERG et al., 2003).
O λ de Pagel varia de 0 (hipótese nula) até 1. λ=0 indica que não há sinal filogenético no caráter, ou seja, que o caráter evoluiu independentemente da filogenia e que espécies mais próximas não são mais similares em média do que as mais distantes. Quando λ=1 há um forte sinal filogenético e a evolução do caráter ocorreu sob movimento browniano. Valores intermediários de λ indicam que apesar de haver sinal filogenético, o caráter evoluiu sob um processo diferente do que apenas o movimento browniano (KAMILAR & COOPER, 2013;
MÜNKEMÜLLER, 2002; PAGEL, 1997, 1999). Valores de λ > 1 indicam que espécies mais próximas são mais similares do que o esperado segundo o modelo de evolução por movimento browniano (KAMILAR & COOPER, 2013). 20
3.7.6 Modelos evolutivos
Para investigar se a diferenciação morfológica está concentrada no início da diversificação, bem como analisar quais modelos evolutivos melhor explicam a diversificação morfológica apendicular dos roedores sigmodontíneos, utilizamos a função “fitContinuous” do pacote Geiger (HARMON et al., 2008) no R (R Core Team 2016). Foram estimados os melhores modelos evolutivos para os três primeiros componentes principais e para as medidas que mais contribuíram para a variação observada nestes componentes. Os três modelos testados foram: i) Movimento browniano (BM, em que a mudança morfológica caracteriza-se pelo aumento da variância da raiz para as extremidades); ii) Ornstein–Uhlenbeck (OU, modelo de seleção estabilizadora) e iii) “Early burst” (EB, em que a taxa de evolução morfológica apresenta uma explosão inicial, com uma queda exponencial ao longo do tempo)
(BURBRINK et al., 2012a). A escolha do melhor modelo foi feita utilizando o critério de
Akaike (AIC), corrigido para amostras pequenas (AICc), sendo que o modelo mais apropriado
é o que apresenta o valor de ΔAICc > 3 (BURNHAM & ANDERSON, 2004).
3.7.7 Análise Bayesiana de Misturas Macroevolutivas (BAMM)
No início do processo de radiação adaptativa, ocorre uma explosão nas taxas de diversificação filogenética e fenotípica, seguida por um declínio gradual nessas taxas
(SCHLUTER, 2000; SIMPSON, 1953). Portanto, para avaliar se o esqueleto apendicular dos sigmodontíneos evoluiu por meio de um processo de radiação adaptativa, bem como para avaliar as taxas de evolução morfológica dos diferentes modos de locomoção, torna-se necessário avaliar as taxas de evolução ao longo da história evolutiva do grupo. Para isso, utilizamos o software BAMM (Bayesian Analysis of Macroevolutionary Mixtures), que utiliza pulos-reversíveis na cadeia de Markov Monte Carlo (rjMCMC) para detectar automaticamente sub-árvores que compartilham parâmetros evolutivos (RABOSKY et al., 21
2013) e quantifica a heterogeneidade nas taxas evolutivas ao longo da filogenia para modelar dinâmicas complexas de especiação, extinção e evolução de caracteres (RABOSKY, 2014).
As corridas são visualizadas posteriormente por meio do pacote BAMMtools (RABOSKY et al., 2014) no ambiente R (R Core Team 2016).
3.7.8 Teste de altura dos ramos (node-height test)
Para avaliar se as taxas de evolução morfológica diminuíram com o passar do tempo, o teste de altura dos ramos (FRECKLETON & HARVEY, 2006) foi utilizado, empregando-se a função “nh.test” do pacote Geiger (HARMON et al., 2008) no ambiente R (R Core Team
2016). A altura de um ramo é definida como a distância absoluta entre a raiz e o ancestral comum mais recente do par em que o contraste é gerado (FRECKLETON & HARVEY,
2006). Uma relação positiva significativa entre os contrastes e a idade sugere que as taxas de evolução morfológica estão diminuindo com o tempo (FRECKLETON & HARVEY, 2006).
3.7.9 Disparidade ao longo do tempo (disparity through time)
Buscando compreender o modo de diversificação morfológica do esqueleto apendicular dos sigmodontíneos, assim como avaliar se essa diferenciação se deu no início do processo de diversificação desses roedores, realizamos o teste de disparidade ao longo do tempo (dtt), para todos os componentes principais e medidas, utilizando a função “dtt” do pacote Geiger (HARMON et al., 2008) no ambiente R (R Core Team 2016).
O DTT calcula a disparidade fenotípica média ao longo de cada evento de divergência e compara a disparidade observada com um padrão gerado sob movimento browniano
(HARMON et al., 2003). Valores próximos a zero ocorrem quando os subclados contém relativamente pouco da variação do táxon como um todo e, consequentemente, a maioria da variação está presente entre os subclados. Já valores próximos a 1 indicam que os subclados 22
retêm a maior parte da variação total e, portanto, têm mais chances de se sobrepor, indicando que evoluíram independentemente para ocupar regiões similares do morfoespaço (HARMON et al., 2003).
3.7.10 ANOVA e MANOVA filogenéticas
Com o objetivo de detectar diferenças significativas entre os grupos locomotores e identificar as variáveis que diferenciam esses grupos sob uma perspectiva filogenética, empregamos a versão filogenética da análise de variância ANOVA (phyANOVA) e
MANOVA (phyMANOVA), por meio do pacote Geiger (HARMON et al., 2008) e do
Phytools (REVELL, 2012) no R (R Core Team 2016), com a função “aov.phylo”.
As análises de variância foram realizadas para os três primeiros componentes principais, que representam a maior parte da variação observada, e para todas as medidas.
Foram excluídos dessa análise os modos de locomoção representados por poucas espécies: escalador (Oligoryzomys flavescens, O. nigripes e Tapecomys primus) e saltatorial
(Eligmodontia sp.). Testes filogenéticos post-hoc foram realizados, para comparar as médias entre os grupos, com correção dos valores de P utilizando o método “Holm” para ANOVA e
Wilks’λ para MANOVA (REVELL, 2012).
Os testes estatísticos de ANOVA (uma variável dependente) ou de MANOVA (mais de uma variável dependente) são calculados primeiro. A distribuição nula desses testes é obtida com simulações de novos conjuntos de variáveis-dependentes em uma árvore filogenética. As simulações (n=1000) são realizadas sob o modelo de evolução por movimento browniano.
23
3.7.11 Mapeamento dos componentes principais e medidas
Utilizamos a função “contMap” do pacote Phytools (REVELL, 2012) no R (R Core
Team 2016), que além de mapear todos os componentes principais e as medidas na árvore filogenética de Parada et al. (2015), reconstrói os estados ancestrais dos nós por máxima verossimilhança (REVELL, 2013). O mapeamento e a reconstrução dos estados ancestrais permite avaliar como cada um dos componentes e medidas se comportam ao longo da filogenia, o que auxilia na busca de padrões de variação ao longo das principais linhagens da subfamília, assim como entre os modos de locomoção.
24
4. RESULTADOS
4.1 Análises qualitativas
4.1.1 Análise estatística
A análise estatística baseada no coeficiente de diferenciação mostrou que seis caracteres do esqueleto apendicular estão correlacionados com quatro modos de locomoção estudados (Tabela 3). Os sigmodontíneos terrestres e semiaquáticos não foram definidos por nenhum caráter em particular. Espécimes saltadores apresentaram com maior frequência a cabeça do fêmur mais esférica (Figura 19d). Os escaladores apresentaram um calo na região anterior da crista da tíbia (Figura 20b). Os gêneros arborícolas apresentaram a projeção medial do trocânter menor do fêmur (Figura 4b). Os sigmodontíneos semifossoriais apresentaram a grande tuberosidade da cabeça do úmero mais elevada (Figura 2c), uma extensão mesial da grande cavidade sigmóide (Figura 3d) e uma curvatura medial do processo olécrano (Figura
3d).
4.1.2 Mapeamento e reconstrução dos estados de caráter ancestrais
O mapeamento e a reconstrução por parcimônica dos estados ancestrais revelaram dois caracteres com sinal filogenético (caracteres 4 e 12; Tabelas 2 e 3) e oito caracteres exclusivamente ou mais frequentemente registrados em certos modos de locomoção. Quatro desses oito caracteres já haviam sido detectados pela análise estatística (caracteres 5, 13, 15, e
25; Tabelas 2 e 3).
25
4.1.3 Úmero
Foram analisados nove caracteres com 21 estados (Tabela 2; Figuras 1, 2 e 15). Quatro caracteres estão relacionados com modos de locomoção e um apresentou sinal filogenético. O
úmero foi o osso do esqueleto apendicular que apresentou a maior variação neste estudo.
Caráter 1: Fossa do processo olécrano: (0) aberta (Figura 1a); (1) fechada (Figura 1b).
Localizada na porção distal do úmero, acima da tróclea e do capítulo, é o local de articulação do processo olécrano com a articulação do cotovelo. Há uma maior frequência da fossa fechada entre os arborícolas (Figura 5; Tabela 4) com Irenomys, Juliomys, Rhagomys e
Rhipidomys exibindo apenas esse estado. Oecomys e Wiedomys exibiram os dois estados, mas a frequência do estado ‘aberta’ foi baixa, 14% e 33%, respectivamente (Tabela 4). Os outros modos de locomoção apresentaram mais frequentemente a condição ‘aberta’, exceto
Abrothrix, que exibiu apenas a fossa fechada.
A presença da fossa aberta foi compartilhada pelo ancestral da subfamília e pelos ancestrais de todas as tribos, exceto Thomasomyini.
Caráter 2: Ponta da tuberosidade deltóide: (0) levemente espessada (Figura 1d); (1) espessada (Figura 1c). Na vista anterior do úmero, a ponta da tuberosidade deltóide pode ser levemente espessada, formando uma espécie de lâmina fina, ou espessada, assumindo um aspecto globular. Essa região é o local de inserção de quatro músculos: M. clavodeltoideus e
M. acromiodeltoideus (grupo deltóide) e M. pectoralis major e minor (grupo peitoral)
(MCEVOY, 1982). Todos os sigmodontíneos semifossoriais, Abrothrix (terrestre), Irenomys
(arborícola), Scapteromys (semiaquático) e Tapecomys (escalador) apresentaram somente a condição espessada (Figura 6; Tabela 4). Os animais escaladores e semiaquáticos, exceto
Scapteromys e Tapecomys, apresentaram ambas as condições. Uma maior frequência da 26
condição ‘espessada’ foi observada nesses modos de locomoção, exceto por Holochilus. Os outros modos de locomoção exibiram uma maior frequência da condição ‘levemente espessada’, e quando exibem a ‘espessada’, geralmente é em baixa frequência, exceto por
Akodon e Zygodontomys.
Os ancestrais de Sigmodontinae e Oryzomyini teriam apresentado apenas a condição levemente espessada, enquanto os de Akodontini e Abrotrichini apenas a condição espessada.
Ambas as condições são postuladas para os ancestrais de Euneomyini, Thomasomyini e
Phyllotini.
Caráter 4: Ponta no epicôndilo medial: (0) ausente (Figura 1b); (1) presente (Figura 1a). Na porção distal do úmero, o epicôndilo medial constitui-se no local de origem do músculo M. pronator teres e M. flexor carpi radialis (grupo flexor do antebraço) (MCEVOY, 1982).
A presença da ponta no epicôndilo medial foi observada apenas no ancestral de
Akodontini (Figura 7) e também surge independentemente em alguns gêneros recentes. Está ausente no ancestral de Sigmodontinae e nos de todas as outras tribos da subfamília.
Caráter 5: Altura relativa da tuberosidade maior: (0) mais baixa (Figura 2a); (1) mesmo nível
(Figura 2b); (2) mais alta (Figura 2c). Na vista posterior da região proximal do úmero é possível avaliar a altura relativa da tuberosidade maior em relação à cabeça do úmero.
Candela & Picasso (2008) e Szalay & Sargis (2001) já discutiram as implicações funcionais desse caráter nos roedores caviomorfos e marsupiais. Os músculos M. supraspinatus e M. infraspinatus (grupo supra-escapular) inserem-se nessa tuberosidade, enquanto que o M. subscapularis (grupo latissimus-sub-escapular) insere-se na tuberosidade menor (MCEVOY,
1982), que é sempre mais baixa do que a cabeça do úmero nos sigmodontíneos analisados neste estudo. 27
Os gêneros arborícolas (Irenomys, Juliomys, Oecomys, Rhagomys, Rhipidomys e
Wiedomys), escaladores (Oligoryzomys e Tapecomys) e o saltatorial (Eligmodontia) sempre apresentaram a condição ‘mais baixa’ ou ‘mesmo nível’ (Figura 8), com a primeira sendo mais frequente e nunca exibindo a ‘mais alta’. Esta condição aparece mais frequentemente nos sigmodontíneos semifossoriais e semiaquáticos (Tabela 4), com todos os seus representantes sempre apresentando essa condição, exceto por Oxymycterus.
O ancestral da subfamília apresentou as condições ‘mais baixa’ e ‘mesmo nível’. Os ancestrais de todas tribos exibiram apenas a ‘mais baixa’.
Caráter 9: Forma da cabeça do úmero: alongada (Figura 2d); circular (Figura 2e). A forma da cabeça do úmero foi examinada a partir da vista superior da região proximal do úmero. Vários autores (ARGOT, 2001; SALTON & SARGIS, 2008; SARGIS, 2002a) já notaram que a cabeça do úmero pode ser alongada ou circular e discutiram as implicações funcionais dessa variação.
Todas as espécies arborícolas, exceto por Irenomys, apresentaram apenas a cabeça do
úmero circular (Figura 9). Os animais terrestres e semiaquáticos também exibiram a condição circular, porém, em baixa frequência (Tabela 4), exceto por Euryoryzomys, Hylaemys e
Sooretamys.
O ancestral da subfamília, assim como os ancestrais de todas as tribos, exceto
Thomasomyini, exibiram a cabeça do úmero alongada.
4.1.4 Ulna
Foram analisados seis caracteres, que exibiram 13 estados de caráter (Tabela 2;
Figuras 3, 15 e 16). Desses, dois demonstraram relações ecomorfológicas com os modos de locomoção e um apresentou sinal filogenético. 28
Caráter 12: Fossa longitudinal da ulna: (0) ausente (Figura 3a); (1) rasa (Figura 3b); (2) funda (Figura 3c). Na região lateral da ulna, a fossa longitudinal é o local de origem do músculo M. extensor carpi ulnaris (grupo extensor do antebraço) e o ponto de inserção do M. anconeus (grupo do tríceps) (MCEVOY, 1982). Flores (2009) observou que os didelfídeos arborícolas tendem a possuir uma fossa mais funda.
Na amostra estudada, esse caráter apresentou sinal filogenético; uma fossa rasa foi postulada para o ancestral da subfamília, assim como para os ancestrais das tribos
Reithrodontini, Euneomyini, Akodontini, Thomasomyini e em seus descendentes, exceto por
Rhagomys, em que a fossa estava ausente (Figura 10). Gêneros recentes dessas tribos também apresentaram a condição ‘funda’ como polimorfismo. Os ancestrais de Wiedomyini,
Abrotrichini, Phyllotini e Oryzomyini exibiram apenas a fossa funda (Figura 10), que também está presente nos seus descendentes. As condições ‘ausente’ e ‘rasa’ também foram observadas como polimorfismos em alguns gêneros recentes dessas tribos.
Caráter 13: Extensão mesial da grande cavidade sigmóide: (0) ausente (Figura 3e); (1) presente (Figura 3d). A extensão mesial da grande cavidade sigmóide foi avaliada na vista anterior da região proximal da ulna, como previamente discutido por Flores (2009). O processo ancôneo é o ponto de referência: se a grande cavidade sigmóide ultrapassa o processo ancôneo, é dito como ‘presente’, caso não, ‘ausente’. Os sigmodontíneos semifossoriais e semiaquáticos apresentaram uma maior frequência da extensão mesial da grande cavidade sigmóide (Figura 11; Tabela 4), exceto por Holochilus, enquanto que uma frequência mais baixa foi observada nos gêneros terrestres, escaladores e arborícolas; quando presente nesses grupos, ocorreu em baixa frequência, exceto pelo terrestre Abrothrix. 29
A extensão mesial da grande cavidade sigmóide da ulna não foi postulada para o ancestral de Sigmodontinae, e tampouco para os ancestrais de todas as tribos, exceto
Abrotrichini e Akodontini.
Caráter 15: Curvatura medial do processo olécrano: (0) ausente (Figura 3e); (1) presente
(Figura 3d). Na vista anterior da região proximal da ulna, é possível avaliar a curvatura medial do processo olécrano. Essa é a região de origem do músculo M. flexor carpi ulnaris (grupo flexor do antebraço) e a região de inserção do M. triceps brachii caput medialis e longus
(grupo do tríceps) (MCEVOY, 1982). Esse caráter já foi investigado em estudos anteriores
(CARRIZO et al., 2014b; LESSA et al., 2008; VASSALLO, 1998), em que os autores discutiram as implicações funcionais dessas duas condições.
A presença da curvatura medial foi vista mais frequentemente nos genêros semifossoriais (Figura 12). Essa condição também foi vista em alguns gêneros terrestres e semiaquáticos – Akodon e Abrothrix (terrestres), mas em baixa frequência, exceto pelo semiaquático Scapteromys (Tabela 4).
Entre todos os ancestrais, a curvatura medial do processo olécrano foi postulada apenas para os das tribos Abrotrichini e Akodontini.
4.1.5 Fêmur
Nós analisamos seis caracteres que exibiram 13 estados de caráter (Tabela 2; Figuras
4, 18 e 19). Desses, apenas um encontra-se relacionado com o modo de locomoção arborícola.
Caráter 25: Projeção do trocânter menor: (0) posteromedial (Figura 4a); (1) medial (Figura
4b). Na vista anterior da região proximal do fêmur, o trocânter menor pode ou se estender da margem posterior do fêmur, caracterizando a projeção posteromedial, ou, se completamente 30
orientado medialmente, forma a projeção medial. Essa região é o local de inserção dos músculos M. iliacus e M. psoas major (grupo ilíaco) (MCEVOY, 1982), e as implicações funcionais dessa variação já foram discutidas por diversos autores (ARGOT, 2002;
CANDELA & PICASSO, 2008; CARRIZO et al., 2014b; TAYLOR, 1976).
A projeção medial foi vista apenas em gêneros arborícolas (Figura 13), exceto por
Wiedomys, que exibiu apenas a projeção posteromedial. A projeção posteromedial foi postulada para os ancestrais da subfamília e de todas as tribos, exceto Thomasomyini.
4.1.6 Tíbia
Foram analisados três caracteres, com um total de sete estados (Tabela 2; Figuras 4 e
20). Desses, apenas um encontra-se relacionado ao modo de locomoção.
Character 29: Crista na linha soleal: ausente (Figura 4c); pouco desenvolvida (Figura 4d); bem desenvolvida (Figura 4e). Alguns sigmodontíneos possuem um desenvolvimento na linha soleal na região posterior da tíbia, adquirindo um aspecto de crista. Nessa região insere-se o músculo M. popliteus e é o local de origem dos músculos M. tibialis posterior e M. digitorum tibialis – todos esses músculos fazem parte do grupo flexor da perna (MCEVOY, 1982).
Os sigmodontíneos semifossoriais apresentaram uma alta frequência da condição bem desenvolvida (Figura 14). Quando eles exibiram o estado ‘pouco desenvolvido’ foi em baixa frequência (Tabela 4), exceto por Blarinomys, Thaptomys e Paynomys. Além disso, Paynomys
é o único gênero semifossorial que apresenta a condição ‘ausente’. Quando o estado ‘bem desenvolvido’ aparece em outros modos de locomoção é em baixa frequência (Tabela 4), exceto por Akodon, Holochilus e Scapteromys. Nas formas arborícolas e escaladoras, a condição ausente foi mais frequente. No entanto, em outros modos de locomoção esse estado 31
aparece em baixa frequência, exceto nos terrestres Euryoryzomys, Hylaemys e Reithrodon
(Tabela 4).
O ancestral da subfamília, assim como os ancestrais de Akodontini, Wiedomyini,
Abrotrichini, Phyllotini e Oryzomyini teriam apresentado apenas o estado pouco desenvolvido, enquanto os de Reithrodontini, Euneomyini e Thomasomyini a crista na linha soleal estava ausente.
4.1.7 Rádio, escápula e pelve
Nós analisamos um caráter do rádio com dois estados de caráter (Figura 16), cinco caracteres da escápula com 12 estados de caráter (Figuras 17 e 18) e cinco caracteres da pelve, que exibiram 11 estados de catáter (Figuras 21 e 22; Tabela 2). No entanto, nem a análise estatística e o mapeamento dos caracteres nem a reconstrucão dos estados ancestrais revelou qualquer relação desses caracteres com os modos de locomoção exibidos pelos sigmodontíneos.
4.2 Análises quantitativas
4.2.1 Análise de componentes principais filogenética
Na análise de componentes principais da matriz de covariâncias ponderada pela filogenia, os primeiros três componentes principais corresponderam a 95,1% de toda a variação, sendo que o primeiro componente responde por 90,5%. O alto percentual da variação compreendida pelo primeiro componente (PC1), os sinais positivos e as altas magnitudes dos coeficientes do primeiro autovetor (Figura 24b) indicam que este constitui-se em um eixo de variação em tamanho. Os escores individuais nesse eixo alinham-se em um contínuo de variação desde as menores formas, representadas por Neacomys guianae, até a maior, Nectomys squamipes (Figura 24a,c). 32
O segundo componente principal responde por 3,2% da variação total ponderada pela filogenia. Os escores individuais nesse componente possibilitam separar dois grandes agrupamentos: um, com escores baixos, formado por espécies dos gêneros semifossoriais
(Bibimys, Blarinomys, Brucepattersonius, Deltamys, Geoxus, Thaptomys e Oxymycterus), a espécie de locomoção terrestre Abrothrix hirta e o semiaquático Scapteromys aquaticus
(Figura 24a,c), e outro, com escores altos, formado por espécies dos demais gêneros, de modos de locomoção terrestre, semiaquático, escalador, arborícola e saltatorial (Figura 24a,c).
Os sinais alternados e as magnitudes variáveis dos coeficientes desse autovetor indicam contrastes entre os caracteres na definição desses grupos que podem ser interpretados como variações na forma. De modo geral, as medidas da cintura escapular e dos membros anteriores apresentaram coeficientes negativos (Figura 24b), caracterizando as espécies de locomoção semifossorial dos gêneros Bibimys, Blarinomys, Brucepattersonius, Deltamys, Geoxus,
Thaptomys e Oxymycterus (Figura 24a), terrestre (Abrothrix hirta) e semiaquática
(Scapteromys aquaticus) e indicando que esses caracteres são relativamente maiores nessas formas. Já as medidas da cintura pélvica e dos membros posteriores estão, em sua maioria, positivamente correlacionadas com o CP2, indicando que esses caracteres são relativamente menores nessas formas (Figura 24b). As variáveis que mais contribuíram para a variação observada em CP2 foram, em geral, variáveis dos membros anteriores e cintura escapular, exceto por duas variáveis do fêmur (Figura 24b).
Já o terceiro componente principal, que responde por 1,3% da variação, não permite a diferenciação de grupos de modos locomotores. No entanto, Rhipidomys e Irenomys tarsalis, arborícolas, foram diferenciadas neste componente por apresentarem escores baixos (Figura
25a-c). 33
4.2.2 Análise de sinal filogenético
A variação em tamanho (CP1) e em forma (CP2) do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos apresentou forte e significativo sinal filogenético (Tabela 7).
O método K de Blomberg revelou que o maior valor de sinal filogenético com valor de p significativo foi observado em CP2 (K = 1,425; p = 0,001), enquanto o menor em CP17
(K = 0,512; p = 0,04) (Tabela 7), sendo que CP1 (K = 0,973; p = 0,001) e CP3 (K = 0,925; p
= 0,001) apresentaram valores próximos de 1. As estimativas K da maioria dos principais componentes foram significativas (p < 0,05), exceto em CP4, 15, 20 e 26 (Tabela 7). Das 26 variáveis analisadas, 15 apresentaram sinal filogenético alto (K > 0,832), sendo que 12 delas apresentaram valor de K > 1, indicando que essas variáveis atuam na forte estruturação dos sub-clados. Destas, sete (CMU, LTU, PTR, CPO, LFI, CFF e CFE) foram também as que mais influenciaram na variação observada nos três primeiros componentes principais (Figuras
24b, 25b; Tabela 8). As variáveis que apresentaram os maiores valores para o sinal filogenético com valor de p significativo foram: CPO (comprimento do processo olécrano – ulna; K = 1,651; p = 0,001), LCU (largura da cabeça do úmero; K = 1,453; p = 0,001) e CMU
(comprimento máximo do úmero; K = 1,395; p =0,001) (Tabela 8), enquanto que os menores valores observados foram: LCL (largura do côndilo lateral do fêmur; K = 0,506; p = 0,041) e
CCU (comprimento da cabeça do úmero; K = 0,525; p = 0,044) (Tabela 8), sendo que as variáveis CTD (comprimento da tuberosidade deltóide – úmero; K = 0,985; p = 0,001), CPT
(comprimento proximal da tíbia; K = 0,983; p = 0,001), CPB (comprimento do púbis; K =
0,869; p = 0,001), LCC (largura do coracóide – escápula; K = 0,832; p = 0,001) e LCM
(largura do côndilo medial – fêmur; K = 0,832; p = 0,001) apresentaram valores próximos de
1. Destaca-se ainda que as variáveis LCU (largura da cabeça do úmero; K = 1,453; p = 0,001),
CMU (comprimento máximo do úmero; K = 1,395; p = 0,001), LTU (largura transversa do
úmero; K = 1,324; p = 0,001), PTR (profundidade da tróclea – úmero; K = 1,279; p = 0,001), 34
PCP (profundidade do capítulo – úmero; K = 1,254; p = 0,001), CFF (comprimento funcional do fêmur; K = 1,232; p = 0,001), LIE (largura da incisura da escápula; K = 1,164; p = 0,001),
CFE (comprimento funcional do fêmur; K = 1,153; p = 0,001), CCF (comprimento da cabeça do fêmur; K = 1,132; p = 0,001) e LPT (largura proximal da tíbia; K = 1,111; p = 0,001) apresentaram valores de K maiores do que 1 (Tabela 8). Todas as variáveis exibiram valores de K significativos (p < 0,05), exceto em DUM (diâmetro do úmero) e LAC (largura do
ângulo cranial – ulna) (Tabela 8).
O método λ de Pagel revelou o maior valor de sinal filogenético com λ significativo para o CP1 (λ = 1,008; p = 0,000), enquanto que o menor foi observado em CP20 (λ = 0,549; p = 0,044). Também foi observado que as estimativas λ da maioria dos principais componentes foram significativas (p < 0,05), exceto em CP 15, 22 e 26 (Tabela 7). As variáveis CTD (comprimento da tuberosidade deltóide – úmero; λ = 1,028; p = 1,09E-09),
LTU (largura transversa do úmero; λ = 1,007; p = 6,40E-12) e CPO (comprimento do processo olécrano – ulna; λ = 1,004; p = 3,35E-15) foram as que apresentaram os maiores valores para o sinal filogenético com valor de p significativo, enquanto que as variáveis CCU
(comprimento da cabeça do úmero; λ = 0,549; p = 0,001) e DUM (diâmetro do úmero; λ =
0,653; p = 0,002) exibiram os menores valores. Todas medidas apresentaram valores de λ significativos (p < 0,05), exceto as LCL (largura do côndilo lateral – fêmur) e CIS
(comprimento do ísquio) (Tabela 8).
4.2.3 Mapeamento e reconstrução do estado ancestral
Os resultados da análise de sinal filogenético podem ser visualizados, ao longo da filogenia dos sigmodontíneos, por meio do mapeamento dos componentes principais filogenéticos e das medidas (Figuras 26-44), permitindo a apreciação das dimensões relativas destas variáveis. Com o mapeamento do CP1 (Figura 26), é possível observar um contínuo de 35
variação de tamanho nos roedores sigmodontíneos, com as menores formas representadas por
Neacomys guianae, as espécies do gênero Oligoryzomys e Eligmodontia sp., além de Calomys ssp, até as maiores formas, que são representadas pelos semiaquáticos Nectomys squamipes e as espécies do gênero Holochilus. Os ancestrais de todas as tribos e da subfamília, apresentaram valores estimados de CP1 intermediários (Figura 26).
O mapeamento de CP2 revelou que as tribos Oryzomyini, Phyllotini, Euneomyini,
Thomasomyini e Wiedomyini, além de Reithrodon e alguns incertae sedis (Delomys,
Juliomys e Phaenomys) apresentaram altos valores – exibindo membros posteriores relativamente mais desenvolvidos (Figura 27). Por outro lado, Abrotrichini e Akodontini, com exceção Necromys lasiurus e das espécies do gênero Akodon, apresentam valores de intermediários a baixos, indicando membros anteriores relativamente mais desenvolvidos.
Notavelmente, os semifossoriais, especialmente Geoxus e Blarinomys, apresentaram os maiores valores de CP2 (Figura 27). De acordo com esses resultados, os ancestrais da subfamília e de todas as tribos tiveram membros anteriores menos desenvolvidos, com valores ligeiramente intermediários nos ancestrais de Akodontini e Abrotrichini, sendo então levados aos extremos observados nos semifossoriais, principalmente em Blarinomys breviceps e
Geoxus valdivianus (Figura 27).
Os menores valores de CP3 foram exibidos pelos membros da tribo Thomasomyini,
Irenomys tarsalis, Reithrodon auritus, Phaenomys ferrugineus e as espécies do gênero
Juliomys (Figura 28). Destaca-se que Akodontini apresenta valores de intermediários a altos de CP3, especialmente os gêneros Oxymycterus e Scapteromys, com Blarinomys breviceps apresentando os maiores valores. Valores altos também foram observados nas espécies
Abrawayaomys ruschii, Cerradomys scotti, Neacomys guianae, Zygodontomys brevicaudata e as espécies do gênero Euryoryzomys (Figura 28). O ancestral de Sigmodontinae, assim como os ancestrais de todas as tribos, apresentaram valores intermediários para CP3 (Figura 28). 36
Os menores valores relativos do comprimento máximo do úmero (CMU) foram observados na tribo Akodontini e Abrotrichini, sendo o menor exibido por Blarinomys breviceps e Geoxus valdivianus (Figura 29). Os maiores valores foram observados nas espécies dos gêneros Delomys, Euryoryzomys, Hylaemys, Phaenomys e Wiedomys, sendo o maior observado em Abrawayaomys ruschii e Andinomys edax (Figura 29). O ancestral dos sigmodontíneos e de todas as tribos, exibiram valores levemente altos, exceto pelos ancestrais de Akodontini e Abrotrichini, que apresentou valor estimado intermediário (Figura 29).
Os maiores valores relativos do diâmetro do úmero (DUM) foram observados em
Geoxus valdivianus e Paynomys macronyx (Figura 30), e os menores foram exibidos pelo gênero Hylaemys e Holochilus e pelas espécies Andinomys edax, Delomys altimontanus e
Euryoryzomys lamia (Figura 30). O ancestral de Oryzomyini exibiu valor de DUM mais baixo do que os demais ancestrais de todas as tribos e da subfamília (Figura 30).
Quanto à variável LTU (largura transversa do úmero), os maiores valores foram observados em membros da tribo Abrotrichini (Geoxus valdivianus e Paynomys macronyx) e
Akodontini (Blarinomys breviceps e Oxymycterus caparaoe), todos de locomoção semifossorial (Figura 31). Os animais de locomoção terrestre, escaladora e saltatorial apresentaram valores baixos de LTU, enquanto que os demais semifossoriais, arborícolas e semiaquáticos apresentaram valores intermediários (Figura 31). Os ancestrais de Akodontini,
Abrotrichini e Thomasomyini apresentaram valores mais altos de LTU do que os demais ancestrais (Figura 31).
Enquanto a maioria dos sigmodontíneos exibiu valores de LCU (largura da cabeça do
úmero) de intermediários a altos, uma diminuição do tamanho ocorreu na tribo Akodontini, com as espécies do gênero Oxymycterus, Bibimys labiosus, Deltamys kempi e Scapteromys aquaticus exibindo valores baixos, sendo o menor deles o de Blarinomys breviceps (Figura 37
40). Os ancestrais de Akodontini e Abrotrichini apresentaram valores menores de LCU, em comparação aos ancestrais da subfamília e das demais tribos (Figura 40).
Em relação à profundidade da tróclea (PTR), os animais semifossoriais das tribos
Akodontini e Abrotrichini, além dos terrestres Delomys altimontanus, Akodon paranaesis e
Akodon serrensis, e o arborícola Irenomys tarsalis, apresentaram valores altos, sendo os maiores exibidos pelos semifossoriais e os menores pelas espécies de Calomys (Figura 32). Os valores estimados para os ancestrais de Akodontini e Abrotrichini foram mais altos do que os estimados para os ancestrais das demais tribos e da subfamília (Figura 32). No que concerne à variável do úmero PCP (profundidade do capítulo), os maiores valores foram exibidos pelos representantes semifossoriais das tribos Akodontini e Abrotrichini, e pelo terrestre Abrothrix hirta (Figura 41). Os ancestrais de Akodontini, Abrotrichini e Euneomyini apresentaram valores mais altos de PCP do que os demais ancestrais (Figura 41).
Os sigmodontíneos, em geral, apresentaram valores intermediários para a largura da cabeça do rádio (LCR), assim como os ancestrais de todas as tribos e da subfamília, sendo os menores valores observados no gênero Calomys e o maior em Geoxus valdivianus (Figura
33). Os sigmontíneos apresentaram comumente valores de CPO (comprimento do processo olécrano – ulna) baixos, com exceção dos Akodontini e Abrotrichini, que exibiram valores de intermediários a altos (Figura 34). O mapeamento das variáveis originais na filogenia de
Parada et al. (2015) nos permite observar que todos os ancestrais das tribos de sigmodontíneos apresentaram valores estimados relativamente baixos para o comprimento do processo olécrano (CPO), exceto pelos das tribos Akodontini e Abrotrichini, em que foram observados valores intermediários (Figura 34).
Os menores valores relativos à largura da fossa infraespinal da escápula (LFI), foram exibidos por Neacomys guianae e Blarinomys breviceps (Figura 35). Os ancestrais da subfamília e de todas as tribos apresentaram valores altos de LFI, exceto pelo ancestral de 38
Oryzomyini, que exibiu valores intermediários (Figura 35). Já em relação à LAC (largura do
ângulo cranial – escápula), os menores valores foram encontrados em Holochilus chacarius,
Holochilus sciureus, Irenomys tarsalis e Reithrodon auritus, sendo que os ancestrais de todas as tribos e da subfamília apresentaram valores altos (Figura 36). Os maiores valores relativos
à LCC (largura do coracóide – escápula) foram observados nos membros das tribos
Thomasomyini, Euneomyini, e em Bibimys labiosus, Deltamys kempi e Paynomys macronyx, enquanto o menor foi observado em Scapteromys aquaticus (Figura 37). Os ancestrais das tribos Euneomyini e Thomasomyini, apresentaram valores estimados de LCC altos, enquanto que o ancestral da subfamília e das demais tribos exibiram valores intermediários (Figura 37).
Em relação aos membros posteriores, alguns Akodontini e Abrotrichini apresentaram valores de intermediários a baixos relativos às variáveis CFF (comprimento funcional do fêmur) (Figura 38) e CFE (comprimento do fêmur) (Figura 39), sendo o menor valor exibido por Blarinomys breviceps (Figuras 38 e 39). Para os ancestrais de todas as tribos foram estimados valores altos, enquanto que para os ancestrais de Akodontini e Abrotrichini foram estimados valores intermediários, indicando uma redução das dimensões de CFF e CFE já nos ancestrais destas tribos.
4.2.4 ANOVA filogenética (phyANOVA)
A ANOVA Filogenética (phyANOVA) constitui em uma excelente ferramenta para investigar se há diferenças significativas entre os grupos locomotores e quais são as variáveis responsáveis pela diferenciação desses grupos, ao considerarmos o componente filogenético
(Tabelas 10, 11 e 12). PhyANOVA não foi significativa para o primeiro componente principal
(CP1), o que indica que, ao se retirar o componente filogenético, não é possível diferenciar os modos de locomoção por meio do tamanho, exceto a locomoção terrestre que se diferencia da semiaquática (Tabela 12a), por meio do valor de p (Bonferroni) (Tabela 11; Tabela 12a). 39
Considerando o segundo e terceiro componentes principais, phyANOVA apresentou valores de p significantes (CP2: p = 0,001; CP3: p = 0,003), demonstrando que em CP2 os sigmodontíneos semifossoriais se diferenciam de todos os demais (Tabela 12b), enquanto que o CP3 é responsável pela diferenciação dos sigmodontíneos arborícolas de todos os demais
(Tabela 12c).
Os sigmodontíneos semifossoriais se diferenciaram dos outros modos de locomoção por meio de nove variáveis (Tabela 11). Os semifossoriais se diferenciaram dos representantes arborícolas e terrestres por meio de três variáveis do úmero: CMU (comprimento máximo do
úmero), LCU (largura da cabeça do úmero) e PTR (profundidade da tróclea) (Figuras
55a,c,d); dos semiaquáticos e terrestres por meio da variável LIE (largura da incisura da escápula) (Tabela 12j); dos semiaquáticos por meio de LPT (largura proximal da tíbia)
(Tabela 12o); dos terrestres por meio das variáveis do úmero LTU (largura transversa do
úmero) e PCP (profundidade do capítulo) (Tabela 12e,h); dos arborícolas por meio de CCF
(comprimento da cabeça do fêmur) (Tabela 12n) e, ainda, de todos os modos de locomoção por meio de CPO (comprimento do processo olécrano – ulna), CFF (comprimento funcional do fêmur) e CFE (comprimento do fêmur) (Tabela 12 i,m,n). Os roedores semifossoriais apresentaram as maiores dimensões relativas para as medidas LTU, CPO, LCR, PTR e DUM e as menores para CFE, CFF e CMU (Tabela 13).
Os roedores semiaquáticos se diferenciam dos semifossoriais por meio de LPT
(largura proximal da tíbia) e dos arborícolas por CPT (comprimento proximal da tíbia)
(Tabela 11; Figuras 55l,m) e apresentaram o menor valor da variável da escápula LFI (largura da fossa infraespinal) dentre todos os modos de locomoção analisados (Tabela 13).
Os roedores arborícolas se diferenciam dos terrestres por meio das variáveis LCC
(largura do coracóide – escápula), CIL (comprimento do ilío) e CPB (comprimento da púbis)
(Tabela 12k,q,r); dos semifossoriais e terrestres por meio de CFE (comprimento do fêmur) 40
(Tabela 12m). Os arborícolas exibiram as maiores dimensões relativas da largura da fossa infraespinal da escápula (Tabela 13).
Quanto às variáveis da escápula LAC (largura do ângulo cranial), LCC (largura do coracóide) e LFI (largura da fossa infraespinal), phyANOVA não demonstrou diferença significativa entre os modos de locomoção, ao se retirar o componente filogenético (Tabela
11).
Apesar do valor significativo para a variável DUM (diâmetro do úmero) não houve diferenças significativas entre os modos de locomoção estudados, ao se retirar o componente filogenético (Tabela 11).
4.2.5 MANOVA filogenética (phyMANOVA)
Os resultados de phyMANOVA indicam diferenças significativas entre os modos de locomoção (Wilk’s = 0,0050315; Pphyl = 0,000999).
4.2.6 Modelos evolutivos
O modelo de evolução por movimento browniano (BM) foi o que melhor se adequou à evolução de CP1, CP3 e das variáveis DUM (diâmetro do úmero), PTR (profundidade da tróclea – úmero), LCR (largura da cabeça do rádio), LFI (largura da fossa infraespinal – escápula), LAC (largura do ângulo cranial – escápula), LCC (largura da cabeça do coracóide – escápula), CFF (comprimento funcional do fêmur) e CFE (comprimento do fêmur) (∆AICc =
0) (Tabela 9). No entanto, não foi possível distinguir a adequação entre os modelos, pois os demais modelos se diferenciaram do modelo de movimento browniano por um valor de
∆AICc < 3, sendo então considerados com valor estatístico similar. Já em CP2, o modelo EB
(“early burst”) foi o que melhor explicou a evolução da forma, porém, só se diferenciando do modelo “Ornstein–Uhlenbeck” (OU) (∆AICc > 3), além de indicar uma redução nas taxas 41
evolutivas. “Early burst” também constituiu o modelo mais adequado para as variáveis CMU
(comprimento máximo do úmero), LTU (largura transversa do úmero) e CPO (comprimento do processo olécrano – ulna), com ∆AICc > 3, diferenciando-as dos dois demais modelos e sugerindo uma redução das taxas de evolução ao longo do tempo (Tabela 9).
4.2.7 Alterações nas dinâmicas evolutivas (BAMM)
Os padrões de variação observados em CP1 e CP3 foram melhor explicados por uma
única dinâmica evolutiva em cada componente (CP1: f0 = 0,98; PP0 = 0,536 / CP3: f0 = 0,99;
PP0 = 0,525) (Figuras 45a, 47a). As taxas de evolução de CP1 apresentaram sutil redução ao longo do tempo (Figura 45b), enquanto as taxas de evolução de CP3 apresentaram sutil elevação ao longo do tempo (Figura 47b).
As dinâmicas evolutivas da variação em CP2 foram mais complexas. As probabilidades posteriores dos modelos com duas ou uma mudança de taxa foram maiores que a do modelo nulo, sem mudança de taxa (PP0: 0,123; PP1: 0,193; PP2: 0,204). Entretanto, os
Fatores Bayesianos das probabilidades dos modelos com duas ou uma mudança de taxa não foram expressivamente altos (BF2: 6,617; BF1: 3,125), sugerindo que estes modelos são apenas moderadamente melhores que o modelo nulo (Bf < 20; KASS & RAFTERY, 1995). A melhor configuração de taxas evolutivas de CP2 sugere que ocorreram mudanças nas dinâmicas evolutivas (f = 0,24; PP1: 0,193) no ramo que dá origem à tribo Abrotrichini
(Figura 46a,c) ou nos ramos que dão origem a Abrotrichini e à Blarinomys breviceps (f =
0,089; PP2: 0,204) (Figura 46e) ou em Abrotrichini e Akodontini (f = 0,077) (Figura 46f).
Entretanto, uma configuração menos frequente (f = 0,22; PP: 0,123) sugere que não ocorreram mudanças nas taxas evolutivas (Figura 46d). As taxas de evolução permaneceram quase constantes, com pequenos aumentos por volta de 5, 4 e 3 Maa, correspondendo às origens de
Akodontini, Abrotrichini e Blarinomys (Figura 46b). 42
Há também indícios de que não ocorreram mudanças nas dinâmicas evolutivas de
CMU (f0 = 0,92; PP0: 0,513), LCU (f0 = 1; PP0: 0,536), PCP (f0 = 0,29; PP0: 0,169), LFI (f0 =
0,78; PP0: 0;446), LIE (f0 = 0,99; PP0: 0.525), LCC (f0 = 0,89; PP0: 0,471), LCR (f0 = 0,23;
PP0: 0,142), CFF (f0 = 1; PP0: 0,559) CFE (f0 = 1; PP0: 0,561) e PTR (f0 = 0,88; PP0: 0,457), sendo que em LCR (largura da cabeça do rádio) e LCC (largura do coracoíde – escápula) as taxas evolutivas apresentaram uma sutil aceleração (Figura 53a), enquanto nos demais ocorreu uma leve redução (Figura 53b).
A melhor configuração de taxas evolutivas do diâmetro do úmero (DUM) sugere mudanças de taxas (f = 0,54) no ramo que dá origem às espécies do gênero Brucepattersonius
(Figura 51a). No entanto, as probabilidades posteriores do modelo com uma mudança de taxa foram menores do que a do modelo nulo, sem mudança de taxa (PP0: 0,304; PP1: 0,281), indicando que apesar de uma configuração mais frequente apontar mudanças de taxa, o suporte estatístico do modelo sem mudanças de taxa ainda é maior, sugerindo que não ocorreram mudanças nas taxas evolutivas de DUM. As taxas de evolução permaneceram quase constantes, com um pequeno aumento por volta de 200 mil anos, correspondendo à origem de Brucepattersonius (Figura 51b).
Quanto à variável do úmero LTU (largura transversa do úmero), as probabilidades posteriores dos modelos com uma ou duas mudanças de taxa foram maiores que a do modelo nulo, sem mudança de taxa (PP0: 0,162; PP1: 0,287; PP2: 0,233). No entanto, os Fatores
Bayesianos das probabilidades dos modelos com uma ou duas mudanças de taxa não foram expressivamente altos (BF1: 7,222; BF2: 5,736), o que sugere que estes modelos são apenas moderadamente melhores do que o modelo nulo. Na melhor configuração de taxas evolutivas há indícios de mudanças nas taxas evolutivas (f = 0,47; PP1: 0,287) no ramo que dá origem a
Abrotrichini (Figura 48a,c) ou em Abrotrichini e Blarinomys breviceps (f = 0,081; PP2: 0,233)
(Figura 48e). Apesar disso, foi verificado que uma configuração menos frequente (f = 0,27; 43
PP0: 0,162) indica ausência de mudanças nas dinâmicas evolutivas (Figura 48d). Observa-se uma redução nas taxas evolutivas, exceto em cerca de 4 e 3 Maa, em que ocorreram pequenas elevações nas taxas, correspondendo às origens de Abrotrichini e Blarinomys (Figura 48b).
As mais altas probabilidades posteriores para os modelos com quatro, três ou cinco mudanças de taxa foram visualizadas para a variável da ulna CPO (comprimento do processo olécrano), bem acima do que as observadas no modelo nulo (PP0: 0,006; PP3: 0,168; PP4:
0,187; PP5: 0,174). Os Fatores Bayesianos das probabilidades dos modelos com quatro, três ou cinco mudanças de taxa foram expressivamente altos (BF4: 898,865; BF3: 217,432, BF5:
482,626), sugerindo que estes modelos são substancialmente melhores do que o modelo nulo
(Bf > 20; KASS & RAFTERY, 1995). A melhor configuração de taxas evolutivas indica que ocorreram mudanças nas taxas evolutivas (f = 0,19) ao longo dos ramos das tribos
Abrotrichini e Akodontini (Figura 49a,c). Outras configurações menos frequentes também sugerem mudanças nas taxas no ramo de Abrawayaomys ruschii (f = 0,12) (Figura 49d) e em
Reithrodon auritus (f = 0,049) (Figura 49e). Ocorreu uma aceleração nas taxas evolutivas ao longo do tempo com picos em cerca de 6,5, 5 e 3,5 Maa, correspondendo, respectivamente ao surgimento de Akodontini, ao ramo de Abrawayaomys e Reithrodon e Abrotrichini (Figura
49b).
Quanto à variável da escápula LAC (largura do ângulo cranial), os modelos com quatro ou três mudanças de taxa apresentaram as mais altas probabilidades posteriores, bem maiores que o modelo nulo (PP0: 0,016; PP3: 0,192; PP4: 0,199). Os Fatores Bayesianos das probabilidades dos modelos com quatro ou três mudanças de taxa foram expressivamente altos (BF4: 191,822; BF3: 92,355), sugerindo que estes modelos são substancialmente melhores do que o modelo nulo (Bf > 20; KASS & RAFTERY, 1995). Mudanças nas taxas de evolução foram visualizadas (f = 0,084) ao longo do ramo de Cerradomys subflavus,
Cerradomys goytaca e Cerradomys vivoi e das espécies de Brucepattersonius (Figura 50a,c). 44
Adicionalmente, outra configuração também sugere mudanças nas taxas ao longo do ramo de
Reithrodon auritus (f = 0,065) (Figura 50d). Verificou-se uma sutil aceleração nas taxas de evolução ao longo do tempo, com pequenos picos por volta de 3,0 Maa e 700-200 mil anos, correspondendo, respectivamente, ao surgimento das espécies de Brucepattersonius e
Cerradomys (Figura 50b).
A variável da tíbia LPT (largura proximal da tíbia) indica aceleração das taxas (Figura
52b) na melhor configuração das dinâmicas evolutivas (f = 0,28; PP1: 0,325) no ramo que dá origem às espécies de Oxymycterus (Figura 52a,c). As probabilidades posteriores dos modelos com uma ou duas mudanças de taxa foram maiores do que a do modelo nulo, sem mudanças de taxa (PP0: 0,110; PP1: 0,325; PP2: 0,246). Entretanto, os Fatores Bayesianos das probabilidades dos modelos com uma ou duas mudanças de taxa não foram expressivamente altos (BF1: 5,897; BF2: 8,950). Ademais, uma configuração menos frequente (f = 0,2; PP2:
0,246) indica alteração das taxas apenas no ramo das espécies de Oxymycterus amazonicus, O. delator e O. dasytrichus (Figura 52d). Apesar disso, também foi verificado em uma configuração menos frequente (f = 0,2; PP0: 0,110) ausência de mudanças nas dinâmicas evolutivas (Figura 52e).
4.2.8 Disparidade ao longo do tempo (dtt)
Os valores de MDI (índice de disparidade morfológica) foram positivos para todos os componentes principais e medidas (Tabela 14; Figura 54).
4.2.9 Teste de altura dos ramos
Os valores ajustados de R2 não foram significativos (P < 0,05) e ainda apresentaram valores negativos para a maioria das variáveis e CP1, enquanto exibiram valores positivos para CP2, CP3, LTU, CPO, LAC, CMU e LCR (Tabela 15). 45
5. DISCUSSÃO
5.1 Análises qualitativas
5.1.1 Aspectos ecomorfológicos da variação qualitativa
A análise estatística e o mapeamento dos estados de caráteres qualitativos em uma filogenia molecular, em um contexto ecomorfológico, revelaram 10 caracteres relacionados aos diferentes modos de locomoção exibidos pelos roedores sigmodontíneos, exceto a locomoção terrestre, além de dois caracteres com sinal filogenético. O procedimento de mapeamento permitiu a visualização da distribuição dos caracteres apendiculares e a reconstrução dos estados ancestrais por parcimônia permitiu inferir como esses caracteres evoluíram ao longo das principais linhagens (tribos) da radiação dos sigmodontíneos.
Todos os sigmodontinos semifossoriais exibiram a condição espessada da ponta da tuberosidade deltóide do úmero (Figuras 1c e 6; Tabelas 2 e 4), mas esse estado também foi observado em alta frequência nos animais escaladores e semiaquáticos (Tabela 4). A tuberosidade espessada promove uma maior área de inserção para os músculos M. clavodeltoideus, M. pectoralis major e minor e M. acromiodeltoideus. Os primeiros três agem sinergicamente nos movimentos de adução e de rotação interna do úmero, o que ajuda a posicionar a parte distal do membro anterior em uma posição medial quando o cotovelo é flexionado (MCEVOY, 1982). Por outro lado, M. acromiodeltoideus é responsável pelos movimentos de protração e abdução dos membros anteriores. Com uma maior área de inserção para esses músculos, forças mais poderosas são fornecidas aos membros anteriores, o que é essencial para cavar e nadar (SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008) e possibilitar os movimentos de escalada (MCEVOY, 1982). Para esclarecer esse padrão nos sigmodontíneos arborícolas, será necessário aumentar o tamanho amostral, já que em nossa amostra há uma frequência de 50/50% do estado espessado em Rhagomys e Rhipidomys 46
(Tabela 4). Os sigmodontíneos semifossoriais também exibiram a condição ‘mais alta’ da grande tuberosidade do úmero (Figura 2c; Tabelas 2 e 3). Esse padrão está relacionado a uma maior necessidade de estabilização do ombro, que também restringe a mobilidade da articulação gleno-umeral a um plano parassagital (SZALAY & SARGIS, 2001), enquanto permite uma mais forte extensão do ombro e do cotovelo, aspectos importantes para uma articulação estável (VASSALLO et al., 1998).
Quanto à extensão mesial da grande cavidade sigmóide da ulna (Figuras 3d,e e 11;
Tabelas 2 e 4), as formas semifossoriais e semiaquáticas exibiram uma alta frequência da condição ‘presente’. A extensão mesial da grande cavidade sigmóide contribui para a segurança do cotovelo, já que a tróclea do úmero repousa nessa cavidade e age como um pivô durante o movimento do cotovelo (FLORES, 2009). A segurança da articulação do cotovelo é particularmente importante devido à forte extensão do ombro e cotovelo dos “scratch-diggers”
(VASSALLO et al., 1998) e dos roedores semiaquáticos, já que esses animais precisam vencer a resistência da água para serem capazes de se moverem nesse meio (STEIN 1981,
1988).
Há uma maior frequência da curvatura medial do processo olécrano (Figuras 3d e 12;
Tabelas 2 e 4) nos espécimens semifossoriais. Esse padrão foi observado em outros mamíferos semifossoriais (HILDEBRAND, 1985; LESSA et al., 2008; VASSALLO, 1998).
A curvatura do processo olécrano (i.e., curvature da ulna) determina a linha de ação dos músculos flexores dos dígitos e do carpo; em formas semifossoriais, uma curvatura maior fornece forças poderosas para os músculos que se inserem e se originam no olécrano e no epicôndilo medial do úmero (M. triceps brachii caput medialis e longus, M. palmaris longus e
M. flexor carpi ulnaris) (HILDEBRAND, 1985; FERNANDÉZ et al., 2000; VASSALLO et al., 1998). Os gêneros semifossoriais exibiram alta frequência do estado ‘bem desenvolvido’ da crista na linha soleal na porção posterior da tíbia (Figuras 4e e 14; Tabelas 2 e 4). Essa 47
região é o local de origem dos músculos M. tibialis posterior e M. digitorum tibialis e o local de inserção do M. popliteus. Um grande desenvolvimento desses músculos garante uma poderosa flexão da pata, que é importante para a manutenção de uma posição estável, já que a escavação tende a empurrar o corpo para trás enquanto o solo resiste (SAMUELS, 2007) e também enfatizam a flexão do joelho e os movimentos de pronação (SHALLER, 1999).
Sigmodontíneos escaladores e arborícolas em geral não apresentam a crista na linha soleal, mas, quando presente, ela é pouco desenvolvida, limitando a área de inserção dos flexores da perna, o que resulta em uma ação mais tênue desses músculos nesses modos de locomoção.
Esse padrão já foi encontrado em esquilos, em que as formas terrestres apresentam um maior desenvolvimento do M. popliteus do que as arborícolas (ROSE & CHINNERY, 2004).
Apesar da controvérsia na literatura sobre a classificação de alguns gêneros como semifossoriais ou fossoriais, Samuels & Van Valkenburgh (2008) observou que os roedores fossoriais exibem basicamente as mesmas especializações vistas nos semifossoriais, mas em maior grau. No presente estudo não foram encontradas diferenças nos estados de caráter dos gêneros classificados pela literatura como semifossoriais ou fossoriais que pudessem refletir diferentes graus de especialização para cavar e que, então, justificassem a alocação dos gêneros estudados em modos de locomoção diferentes.
Isso também pode estar relacionado com o fato de que os sigmodontíneos apresentam apenas o modo de escavar “scratch-digging”, que é caracterizado pela flexão e extensão alternada dos membros anteriores (STEIN, 2000). Nesse modo de escavação, as garras das mãos são utilizadas para quebrar e soltar o solo, que é empurrado ou lançado para trás com as almofadas dos pés (HOPKINS, 2005; STEIN, 2000; TULLI et al., 2016).
Formas arborícolas exibem com maior frequência a fossa do olécrano fechada (Figuras
1b e 5; Tabelas 2 e 4) uma condição que previne a completa extensão da ulna, o que provavelmente limita a estabilidade do cotovelo durante a extensão do antebraço. Essa 48
condição já foi observada em outros roedores e marsupiais arborícolas, em que foi associada com uma articulação do cotovelo relativamente móvel e à postura flexionada característica das espécies arborícolas (ARGOT, 2001; CANDELA & PICASSO, 2008; SARGIS, 2002;
SZALAY & SARGIS, 2001). A grande tuberosidade do úmero (Figuras 2a–c e 8; Tabelas 2 e
4) foi registrada sempre como mais baixa do que a cabeça do úmero nos gêneros arborícolas, escaladores e saltatoriais. Essa condição parece ser um bom indicador de arborealidade em roedores (ROSE & CHINNERY, 2004), sendo encontrada em outros mamíferos arborícolas, como roedores caviomorfos e marsupiais (CANDELA & PICASSO, 2008; ROSE &
CHINNERY, 2004; SARGIS, 2002; SZALAY & SARGIS, 2001). Uma tuberosidade mais baixa permite movimentos na articulação gleno-umeral (escápula-úmero), que são essenciais para a escalada (CANDELA & PICASSO, 2008), uma vez que os músculos do manguito rotador que participam dos movimentos do ombro (M. supraspinatus, M. infraspinatus e M. subscapularis) se inserem nessas tuberosidades. O M. supraspinatus protrai e abduz o úmero em movimentos de chegada, o M. infraspinatus age como um abdutor e rotador externo do
úmero durante a escalada, e o M. subscapularis rotaciona medialmente o úmero e ajuda a manter a integridade da articulação do ombro (MCEVOY, 1982). Esses músculos têm uma
área de inserção maior quando a tuberosidade é mais baixa (SARGIS, 2002a), proporcionando uma maior integridade à articulação do ombro, que de outra forma está sujeita a deslocamento devido ao alto nível de stress sofrido durante os movimentos de escalada (MCEVOY, 1982).
Sigmodontíneos arborícolas também apresentam uma maior frequência da condição ‘circular’ da cabeça do úmero (Figuras 2e e 9; Tabelas 2 e 4). Estudos anteriores sugerem que a forma da cabeça do úmero está relacionada ao modo de locomoção arborícola em mamíferos
(ARGOT, 2001; SALTON & SARGIS, 2008; SARGIS, 2002). Mamíferos arborícolas tendem a ter a cabeça do úmero mais circular, o que aumenta a amplitude dos movimentos rotacionais em todas as difereções (multiaxial) (ARGOT, 2001). Os espécimes arborícolas exibem uma 49
maior frequência da projeção medial do trocânter menor do fêmur (Figuras 4b e 13; Tabela 2).
A orientação medial do trocânter menor enfatiza as funções de flexão, rotação externa e protração do fêmur pelos músculos M. iliacus e M. psoas major, e age durante a fase de recuperação da escalada, movendo a perna para frente, enquando abduz e rotaciona externamente o fêmur, além de aduzir medialmente os pés no substrato arbóreo (ARGOT,
2002; CANDELA & PICASSO, 2008; MCEVOY, 1982; TAYLOR, 1976). Isso também aumenta a habilidade de escalada, já que uma melhor rotação do fêmur tem consequências no posicionamento dos pés (ou, caso os pés estejam fixados, na mobilidade do tronco) (ARGOT,
2002).
O saltatorial Eligmodontia apresentou frequentemente a cabeça do fêmur mais esférica
(Figura 19d; Tabela 2), como indicado pela análise estatística baseada no coeficiente de diferenciação (Tabela 3). Essa característica acentua a amplitude de abdução do fêmur (Argot,
2002) e pode ser útil para os membros posteriores ao pular. De fato, Eligmodontia é classificado como um “saltador quadrúpede” (CARRIZO et al., 2014b; EISENBERG, 1963;
TARABORELLI et al., 2003); neste modo de locomoção, os membros anteriores alternam com os posteriores ao golpear o solo, o que também impulsiona o corpo (EISENBERG,
1963). No entanto, uma cabeça do fêmur mais esférica tendo sido vista com maior frequência em animais arborícolas (ARGOT, 2002; CANDELA & PICASSO, 2008), exceto por Carrizo et al. (2014b), que observou esse padrão em Eligmodontia, assim como em alguns sigmodontíneos semifossoriais, arborícolas e terrestres. No presente estudo, os únicos roedores arborícolas a apresentar esse estado são Rhagomys e Wiedomys. Esse padrão também ocorre em baixa frequência (variando de 7 a 20%) em alguns sigmodontíneos semifossoriais
(Paynomys e Deltamys) e terrestres (Euneomys) – mas apenas em Eligmodontia esse caráter está correlacionado com o modo de locomoção saltatorial. Como só possuímos um único gênero saltatorial na nossa amostra, a associação desse estado de caráter à locomoção 50
saltatorial pode ter sido prejudicada; outros representantes desse modo de locomoção devem ser incluídos em estudos futuros para melhor amostrar a frequência desse estado em sigmodontíneos saltadores.
Sigmodontíneos escaladores exibiram com uma maior frequência um calo na crista anterior da tíbia (Figura 20b; Tabelas 2 e 3). No entanto, esse estado de caráter também foi visto em alguns gêneros terrestres (Calomys, Hylaemys e Necromys), semifossoriais
(Oxymycterus) e semiaquáticos (Scapteromys), sempre em baixa frequência, variando de 5 a
20%. Os únicos dois gêneros escaladores em nossa amostra são Oligoryzomys e Tapecomys, e apenas o primeiro exibe esse estado. Considerando a baixa frequência em que ocorre em
Oligoryzomys (10%) e em representantes de outros modos de locomoção, não é possível estabelecer relação funcional com o modo de locomoção entre os roedores sigmodontíneos.
No entanto, seria interessante investigar esse caráter em outros roedores escaladores.
Os caracteres 2 (ponta da tuberosidade deltóide) e 13 (extensão mesial da grande cavidade sigmóide) (Tabelas 2 e 4) são mais comumente vistos em sigmodontíneos semifossoriais e semiaquáticos. Stein (1981, 1988) notou que um maior desenvolvimento dos músculos relacionados aos membros anteriores em roedores e marsupiais semiaquáticos podem auxiliar esses animais a vencer a resistência da água ao manipular a vegetação ou ao mudarem de direção durante a natação, já que a água é mais densa do que o ar. Barlow (1969),
Hershkovitz (1969), Massoia & Fornes (1964), Nowak (1999) e Polly (2007) mencionaram uma convergência em direção à uma forma “shrew-like” em Scapteromys, com especializações tanto para o ambiente aquático, quanto para o arborícola.
Há conflitos na literatura relativos à classificação dos sigmodontíneos aos diferentes modos de locomoção, especialmente os escaladores, arborícolas e semifossoriais. Por exemplo, alguns autores classificam Bibimys (MASSOIA, 1979), Brucepattersonius
(FONSECA et al., 1996) e Oxymycterus (HERSHKOVITZ, 1994) como terrestres. 51
Entretanto, dados de caracteres quantitativos do esqueleto apendicular de sigmodontíneos
(COUTINHO et al., 2013), assim como de caracteres qualitativos (CARRIZO et al., 2014b), classificaram esses roedores como semifossoriais. Já que esse problema pode se refletir na classificação a priori, as análises foram complementadas pelo método de mapeamento dos caracteres e reconstrução dos estados ancestrais, que não demandam classificação a priori aos modos de locomoção. Cinco estados de caráter relacionados com a locomoção semifossorial
(Figuras 6, 8, 11, 12 e 14; Tabelas 2 e 4) foram identificados pela análise de mapeamento.
Brucepattersonius exibe estes cinco estados de caráter, mas com uma frequência mais baixa da condição ‘presente’ do caráter 13 (extensão mesial da grande cavidade sigmóide – ulna)
(Figura 11; Tabela 4) do que outros gêneros semifossoriais. Bibimys exibe quatro dos cinco estados de caracteres relacionados à locomoção semifossorial, mas não exibe a condição
‘presente’ do caráter 13 (Figura 11; Tabela 4), além de apresentar uma frequência mais baixa do estado ‘presente’ do caráter 15 (curvatura medial do processo olécrano – ulna) (Figura 12;
Tabela 4) do que outros gêneros semifossoriais, enquanto que Oxymycterus também apresenta quatro dos cinco estados de caráter, mas não exibe o estado ‘mais alto’ do caráter 5 (altura relativa da grande tuberosidade – úmero) (Figura 8; Tabela 4). Portanto, nossos dados corroboram a classificação a priori desses gêneros como semifossoriais (Tabela 1). Alguns autores classificaram Necromys (HERSHKOVITZ, 1962) e Reithrodon (PEARSON, 1984) como semifossoriais. No entanto, dos cinco estados característicos dos sigmodontíneos semifossoriais, esses gêneros exibiram um estado de caráter cada, com uma frequência maior do que outros gêneros terrestres: o estado ‘presente’ do caráter 13 em Necromys (Figura 11;
Tabela 4) e a ‘mais alta’ do caráter 5 em Reithrodon (Figura 8; Tabela 4). Sendo assim, nossos dados refutam a alocação desses gêneros à locomoção semifossorial, corroborando a classificação prévia como terrestres (Tabela 1). 52
Wiedomys é classificado como terrestre (PARDIÑAS et al., 2014), ou como arborícola
(STREILEIN, 1982). Há cinco caracteres relacionados à locomoção arborícola (Figuras 5, 8,
9, 13 e 14; Tabelas 2 e 4), recuperados pela análise de mapeamento de caracteres. Wiedomys só não exibe um desses caracteres – a projeção medial do trocânter menor do fêmur (Figura
13) – e apresenta uma baixa frequência da condição ‘ausente’ da crista na linha soleal da tíbia do que outros gêneros arborícolas (Figura 14; Tabela 4). Portanto, apesar da amostra ser composta apenas de nove espécimes de Wiedomys, nossos dados corroboram a classificação desse gênero como uma forma arborícola.
Oligoryzomys é classificado como terrestre (WEKSLER, 2006) ou escalador
(HERSHKOVITZ, 1969) (Tabela 1). Nós classificamos Tapecomys primus como escalador por que essa espécie foi originalmente descrita por Anderson & Yates (2000) como “pelo menos um pouco arborícola” com base na morfologia dos pés e cauda. Esses taxa compartilham dois estados de caráter com os sigmodontíneos arborícolas: a condição ‘mais baixa/mesmo nível’ da grande tuberosidade do úmero (Figura 8; Tabela 4) e o estado
‘ausente’ da crista na linha soleal da tíbia (Figura 14; Tabela 4). Carrizo et al. (2014b) também encontraram caracteres relacionados com a locomoção escaladora nesses gêneros, mas Coutinho et al. (2013) sugerem que a morfologia apendicular de Oligoryzomys é de uma forma generalista terrestre, indistinguível de outras espécies terrestres. No momento, não somos capazes de resolver a controvérsia sobre a locomoção desse gênero e sugerimos que essa questão seja investigada em estudos futuros.
De acordo com os caracteres analisados neste estudo, a locomoção terrestre foi a única não definida por nenhum caráter único ou mais frequente. Isso pode indicar que a locomoção terrestre é a forma mais generalista de locomoção em sigmodontíneos, já que não foi definida por nenhuma especialização em particular e todos os modos de locomoção são capazes de realizá-lo, o que também se reflete no grande número de espécies terrestres na subfamília. 53
5.1.2 Aspectos filogenéticos da variação qualitativa
A análise de reconstrução dos estados ancestrais foi capaz de identificar dois caracteres que revelaram sinal filogenético. A tribo Akodontini foi suportada pela presença da ponta no epicôndilo medial do úmero (Figuras 1a e 7; Tabela 2), apesar desse estado surgir como uma novidade evolutiva em alguns gêneros recentes fora dessa tribo (Figura 7). A ausência desse estado (Figuras 1b e 7) foi a condição plesiomórfica encontrada em todas as outras tribos e no ancestral da subfamília. O grupo composto pelas tribos Wiedomyini,
Abrotrichini, Phyllotini e Oryzomyini, assim como os incertae sedis Delomys e Juliomys foram suportados pela presença de uma funda fossa longitudinal da ulna (Figuras 3c e 10;
Tabela 2), enquanto que o estado raso (Figuras 3b e 10) é a condição plesiomórfica.
5.1.3 Análise estatística e mapeamento como ferramentas para estudos ecomorfológicos
Há uma congruência entre os resultados obtidos pelas duas metodologias utilizadas na análise de dados qualitativos neste trabalho (a análise estatística e o mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais), em relação às características relacionadas aos modos de locomoção. No entanto, quatro caracteres foram identificados apenas pelo mapeamento
(caracteres 1, 2, 9 e 29) e dois (caracteres 27 e 28) apenas pela análise estatística baseada no coeficiente de diferenciação, como discutido acima. Os caracteres 27 e 28 foram exibidos apenas em modos de locomoção pouco amostrados (i.e., escalador e saltatorial). Para avaliar se esses resultados são frutos de artifícios estatísticos será necessário incluir outros gêneros representantes desses modos de locomoção. No entanto, é importante ressaltar que tanto a análise estatística, quanto o mapeamento e reconstrução por parcimônica dos estados ancestrais foram de grande importância para entender como a diversidade da morfologia do esqueleto apendicular é distribuída ao longo da subfamília, além de permitir lançar hipóteses acerca dos estados ancestrais e revelar caracteres com sinal filogenético. 54
Nosso estudo demonstra que há uma grande variação no esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos. Utilizando duas metodologias diferentes, foi possível identificar 10 caracteres qualitativos relacionados aos diferentes modos de locomoção, que indicam uma relação ecomorfológica com os diferentes modos de locomoção existentes na subfamília. A análise de reconstrução dos estados ancestrais por parcimônia também foi útil ao relevar dois caracteres com sinal filogenético, demonstrando que essa análise pode ser de grande valia em futuros estudos filogenéticos dos roedores sigmodontíneos.
Ao levar em consideração o fato de que a maioria dos caracteres não puderam ser relacionados a nenhum dos modos de locomoção, pode-se afirmar que, apesar da grande variação morfológica, há aparentemente poucas mudanças que caracterizam a transição de cada um dos modos de locomoção, ao menos no que diz respeito ao esqueleto apendicular.
Sendo assim, evidências de que os roedores sigmodontíneos retêm uma morfologia generalista, que permitem o uso de uma grande variedade de hábitats (CARRIZO et al.,
2014b), é suportada pelos resultados desse estudo.
Futuros estudos devem ser focados em amostrar formas mais especializadas, como representantes da tribo Ichthyomyini, assim como caracteres da morfologia externa e do esqueleto axial (CARRIZO et al., 2014b; CARRIZO & CATALANO, 2015).
5.2 Análises quantitativas
5.2.1 Conservadorismo filogenético
A diversificação evolutiva dos roedores sigmodontíneos, que resultou na alta variabilidade taxonômica e ecológica encontrada nesta subfamília, é comumente explicada por meio do processo de radiação adaptativa (PARADA et al., 2015; SCHENK et al., 2013).
Estudos recentes utilizando métodos filogenéticos comparativos vêm investigando esta hipótese a partir de dados da morfologia externa e craniana (ALHAJERI et al., 2016; 55
MAESTRI et al., 2017). Uma vez que o esqueleto apendicular reflete fortemente as especializações locomotoras em muitos grupos de roedores (ELISSAMBURU & VIZCAÍNO,
2004; MORGAN & ÁLVAREZ, 2013; ROCHA et al., 2007), é muito importante investigar as dinâmicas macroevolutivas da diversificação morfológica do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos.
Os resultados deste estudo demonstram que a variação morfológica do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos está primariamente associada à história filogenética do grupo, visto o forte sinal filogenético encontrado para os três primeiros componentes principais e para a maioria das variáveis (Tabelas 7 e 8), indicando que espécies filogeneticamente próximas possuem morfologias mais similares do que o esperado por movimento browniano (KAMILAR & COOPER, 2013). Ao analisar as dinâmicas evolutivas do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos observamos que, para a maioria dos componentes principais e variáveis, apenas uma dinâmica evolutiva explica a variação encontrada, com taxas relativamente constantes ou com sutis reduções ou pequenas acelerações (Figuras 45-53). Isto é um indicativo de que houve um processo de evolução majoritariamente lento e gradual durante a evolução do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos. Este processo gradual também é corroborado pelo alto suporte ao modelo de movimento browniano para a maioria dos componentes principais e variáveis (Tabela 9).
Os valores de MDI (índice de disparidade morfológica) (Tabela 14) indicam que a disparidade dentro dos subclados em relação à disparidade total foi maior do que o esperado sob movimento browniano (ALHAJERI et al., 2016). Sendo assim, os subclados retém a maior parte da variação total, tendo mais chances de se sobreporem, indicando que evoluíram independentemente para ocupar regiões similares do morfoespaço (HARMON et al., 2003).
Em relação à disparidade entre os subclados, esta não foi mais acentuada do que o esperado por movimento browniano (Figura 54). Considerando o teste de altura dos ramos (Tabela 15), 56
não há indícios de redução das taxas de evolução morfológica (FRECKLETON & HARVEY,
2006) no esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos.
Apesar da correlação positiva entre especiação e taxas evolutivas fenotípicas em eventos de radiação adaptativa (HARMON et al., 2003; MAHLER et al., 2010; RABOSKY et al., 2013; SILVA et al., 2016; WEIR & MURSLEEN, 2013; YODER et al., 2010), nossos dados sugerem que essas duas taxas estavam desacopladas durante a diversificação morfológica do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos. Sendo assim, não há suporte para a hipótese de evolução do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos seguindo um modelo de radiação adaptativa, como já foi discutido por Maestri et al., (2017), ao analisar dados do crânio e mandíbula dos roedores sigmodontíneos. Resultados similares em lagartos neotropicais e peixes ciclídeos demonstraram taxas constantes de divergência morfológica apesar de explosões de diversificação das linhagens (LÓPEZ-FERNÁNDEZ et al., 2013; PINCHEIRA-DONOSO et al., 2015). Por outro lado, o contrário também ocorreu: as taxas evolutivas fenotípicas adequando-se ao modelo de oportunidade ecológica, enquanto as taxas de especiação, não; isto em grupos altamente diversificados como pássaros furnarídeos, papagaios e primatas (ARISTIDE et al., 2015; DERRYBERRY et al., 2011;
SCHWEIZER et al., 2014). Fora da região Neotropical, a dissociação entre a diversidade filogenética e fenotípica foi encontrada em plantas, salamandras, roedores murídeos, esquilos, cetáceos, serpentes e largartos (ALHAJERI et al., 2016; BURBRINK et al., 2012a,b; KOZAK et al., 2006; SLATER et al., 2010, ZELDITCH et al., 2015). Esses trabalhos pontuam as dificuldades em propor modelos gerais e preditivos de radiações adaptativas (BURBRINK et al., 2012b).
As particularidades da diversificação dos sigmodontíneos podem ser melhor compreendidas considerando que a colonização dos continentes pode ser menos suscetível à oportunidade ecológica do que a colonização de ilhas, para as quais o modelo foi inicialmente 57
proposto (HARMON et al., 2008; LIEDTKE et al., 2016). Liedtke et al. (2016) argumentaram inicialmente que nichos ‘vagos’ eram menos prováveis de serem encontrados em continentes do que em ilhas, dadas a maior idade e complexidade ecológica. Além disso, a saturação dos recursos que resulta no declínio da diversidade é improvável de ser atingida com alta complexidade ecológica e ampla área continental (LIEDTKE et al., 2016). Isso deveria ser especialmente considerado para pequenos mamíferos, para os quais fatores ecológicos endógenos e exógenos associados com extinção e redução da diversificação são bem menos severos do que para espécies maiores (BLANCKENHORN, 2000; CARDILLO et al., 2014). Neste aspecto, os sigmodontíneos ainda podem estar se diversificando e ainda não atingiram a fase de desaceleração (ALHAJERI et al., 2016).
As diversificações fenotípicas e filogenéticas contínuas e graduais podem ser favorecidas por histórias geográficas complexas de grandes áreas continentais que impedem a estabilização das condições ambientais. Do final do Mioceno até o Plioceno tardio, a América do Sul repetidamente experimentou profundas reconfigurações ambientais em larga escala, incluindo: (i) fases abruptas do levantamento dos Andes, com impactos na circulação do ar, precipitação e drenagem de água na Amazônia e biomas adjacentes (HOORN et al., 2010;
MORA et al., 2011); (ii) forte heterogeneização ambiental do sul da América do Sul, com o aparecimento de condições de xéricas e frias intercaladas com períodos mais quentes
(KLEINERT & STRECKER, 2001; ORTIZ-JAUREGUIZAR & CLADERA, 2006); e (iii) aparecimento, expansão e retração recorrrentes de formações áridas e semi-áridas (HARTLEY
& CHONG, 2002; KLEINERT & STRECKER, 2001). Adicionalmente, durante o
Pleistoceno, as oscilações climáticas cíclicas modificaram drasticamente a amplitude das principais formações vegetais, interrompendo a distribuição de roedores (CARNAVAL &
MORITZ, 2008; COSTA & LEITE, 2012; LESSA et al., 2010; OLIVEIRA et al., 1999;
WERNECK, 2011; WERNECK et al., 2010, 2012). Este cenário dinâmico corrobora a 58
proposição do aparecimento contínuo de novas oportunidades ecológicas, com a ocupação gradual dos nichos ao longo da sua história mas sem concentrações após a colonização continental (LIEDTKE et al., 2016; SCHWEIZER et al., 2014). Entretanto, os fatores continentais que reduzem as perspectivas de radiações adaptativas de acordo com o modelo de oportunidade ecológica não devem ser generalizados na medida em que a radiação adaptativa do largarto do gênero Liolaemus foi mais pronunciada na América do Sul do que nas Índias ocidentais (PINCHEIRA-DONOSO et al., 2015).
Os resultados deste estudo demonstram que, de modo geral, uma taxa evolutiva única explica a diversificação morfológica do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos, seguindo o modelo de evolução por movimento browniano. Sendo assim, observa-se que existe uma dissociação entre as taxas evolutivas filogenéticas e fenotípicas (morfologia do esqueleto apendicular) dos sigmodontíneos, assim como foi discutido por Maestri et al. (2017) para dados do crânio e mandíbula. Com isso, não há suporte para a ocorrência de radiação adaptativa no esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos. A hipótese de radiação adaptativa é aplicável para alguns grupos, mas, não pode ser generalizada, principalmente em colonizações à nível continental, como a dos sigmodontíneos.
5.2.2 Evolução das especializações locomotoras
Apesar de a maioria dos componentes principais e variáveis exibirem um forte sinal filogenético, certas variáveis puderam ser relacionadas aos diferentes modos de locomoção, sendo, portanto, indícios de especializações locomotoras. Ademais, em uma escala macroevolutiva, a presença de forte sinal filogenético não significa ausência de seleção natural na escala microevolutiva (REVELL et al., 2008), durante a evolução dos caracteres apendiculares em cada uma das linhagens analisadas. As populações de roedores sigmodontíneos possivelmente sofreram ação da seleção natural, o que é corroborado pelos 59
resultados da ANOVA e MANOVA filogenética, que, ao removerem o componente filogenético, revelaram caracteres associados à locomoção semifossorial, semiaquática e arborícola (Tabela 12).
5.2.2.1 Especializações morfofuncionais
Semiaquáticos
Os sigmodontíneos semiaquáticos foram os que exibiram os maiores tamanhos dentre todos os modos de locomoção estudados (Figura 24a-c). Além disso, também foi possível observar um processo de convergência evolutiva do tamanho corporal grande entre gêneros de tribos distintas, com Scapteromys na tribo Akodontini e com Holochilus e Nectomys na tribo
Oryzomyini, em que também outros representantes semiaquáticos tem tamanho grande
(Amphinectomys, Lundomys, Megalomys e Tanyuromys). A PhyANOVA revelou que, ao se retirar o componente filogenético, os sigmodontíneos semiaquáticos se diferenciam dos terrestres (Tabela 12a). Também revelou que duas variáveis da tíbia (largura e comprimento proximal da tíbia; LPT e CPT; Tabela 12 o,p) são capazes de diferenciar os sigmodontíneos semiaquáticos dos semifossoriais e dos arborícolas, respectivamente, apresentando maiores dimensões para essas estruturas nos gêneros semiaquáticos (Figura 44). Maiores dimensões da região proximal da tíbia promovem uma maior área de origem para os músculos gastrocnêmios, que agem na flexão plantar dos pés e são importantes durante a natação desses animais (COUTINHO et al., 2013; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008). A diferenciação encontrada para a tíbia não é surpreendente, visto que Stein (1988), Santori et al. (2008) e Santori et al. (2016) discutiram a importância dos membros posteriores na natação desses roedores. Nossos resultados estão de acordo com estudos prévios em roedores e outros mamíferos que demonstraram maiores tamanhos para os representantes semiaquáticos e que exibiram diferenças no esqueleto relativas ao tamanho, forma e 60
proporção dos membros, em comparação aos representantes terrestres (HOWELL, 1930;
KORTH, 1994; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008; STEIN, 1988; TARASOFF,
1972; YOUNG, 1937). O maior tamanho observado nas espécies semiaquáticas pode ser útil para manter o impulso do golpe após o início da fase propulsora, contrapondo o aumento da resistência da água à medida que o membro passa posteriormente (STEIN, 1988).
Semifossoriais
A locomoção semifossorial foi a mais característica dentre todos os modos de locomoção estudados. O forte sinal filogenético encontrado em CP2 (K > 1), assim como os valores das correlações vetoriais dos membros anteriores (Figura 24b) e a sua distribuição ao longo da filogenia dos sigmodontíneos, sugerem a existência de um conservadorismo filogenético do bauplan semifossorial, com indícios de pressões seletivas que atuam para mantê-lo inalterado. O aparecimento da morfologia semifossorial em duas tribos relativamente distantes pode ser explicado pelo processo de convergência evolutiva dos caracteres associados à esse modo de locomoção. A PhyANOVA também foi capaz de diferenciar os sigmodontíneos semifossoriais de todos os demais modos de locomoção
(Tabela 12b), indicando que este modo de locomoção influencia a morfologia do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos. As correlações vetoriais, o mapeamento das variáveis e a PhyANOVA revelaram nove variáveis que estão relacionadas à locomoção semifossorial (CMU, DUM, LTU, LCU, PTR, PCP, CPO, CFE e CFF).
Os sigmodontíneos semifossoriais das tribos Akodontini e Abrotrichini apresentaram os maiores valores de LTU (Figura 31). A largura transversa do úmero (LTU) abrange uma região de pontos de origem ou inserção dos músculos do grupo flexor do antebraço: pronator teres, flexor digitorum profundus, flexor carpi radialis e ulnaris; e dos músculos do grupo extensor: extensor carpi ulnaris, extensor digitorum e extensor digiti minimi (CANDELA & 61
PICASSO, 2008; MCEVOY, 1982). Sendo assim, estes animais, ao menos no que diz respeito
à LTU, são capazes de executar as maiores forças durante os movimentos de flexão e extensão do antebraço, já que maiores dimensões promovem uma maior área para a origem e inserção dos músculos do grupo extensor e flexor do antebraço. Os sigmodontíneos semifossoriais também apresentaram as maiores dimensões para as variáveis do úmero profundidade da tróclea (PTR) e profundidade do capítulo (PCP) (Figuras 32 e 41). A tróclea e o capítulo maiores permitem um maior grau de resistência à carga (SZALAY & SARGIS, 2001), além de aumentar a superfície de articulação do cotovelo, aumentando a estabilidade da articulação
(CANDELA & PICASSO, 2008). As maiores dimensões de LTU, PTR e PCP para os sigmodontíneos semifossoriais também estão de acordo com o fato de que animais semifossoriais tem maior força nos elementos dos membros distais ao cotovelo
(ELISSAMBURU & VIZCAÍNO, 2004; HILDEBRAND, 1985; HOPKINS & DAVIS, 2009;
SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008; STEIN, 2000).
Os representantes semifossoriais das tribos Akodontini e Abrotrichini, assim como o terrestre Abrothrix hirta e o semiaquático Scapteromys aquaticus, apresentaram os maiores valores relativos para comprimento do processo olécrano (CPO) da ulna, sendo o maior observado no semifossorial Blarinomys breviceps (Figura 34). O tamanho relativo do processo olécrano está frequentemente correlacionado com o tipo de locomoção dos mamíferos, apesar desse padrão variar em grupos não filogeneticamente próximos (ARGOT,
2001; ELISSAMBURU & VIZACAÍNO, 2004; FERNÁNDEZ et al., 2000; HILDEBRAND,
1985; SARGIS, 2002a; SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008; STEIN, 2000;
SZALAY & SARGIS, 2001). Essa é a região de origem do músculo M. flexor carpi ulnaris
(grupo flexor do antebraço) e a região de inserção do M. triceps brachii caput medialis e longus (grupo do tríceps) (MCEVOY, 1982). Um processo olécrano maior promove uma maior área de inserção para esses músculos, resultando em uma poderosa extensão e flexão do 62
antebraço (CANDELA & PICASSO, 2008), que é requerida no ato de cavar (HILDEBRAND,
1974).
A redução do comprimento dos ossos dos membros (e.g., CMU, CFF e CFE; Figuras
29, 38 e 39) é comum em animais semifossoriais (CASINOS et al., 1993), resultando na redução da alavanca (SAMUELS & VAN VALKENBURGH, 2008), aumentando a vantagem mecânica para os músculos primariamente envolvidos na escavação (HILDEBRAND, 1985;
STEIN, 2000). No entanto, com relação à CFF e CFE, Samuels & Van Valkenburgh (2008) observou que a redução do tamanho do fêmur ocorria em maior grau entre os animais fossoriais do que entre os semifossoriais, o que sugere que as espécies Blarinomys breviceps,
Oxymycterus caparaoe e Thaptomys nigrita, que exibiram os menores valores dessas variáveis, são mais especializadas para a fossorialidade do que os demais semifossoriais, ao menos no que diz respeito às variáveis do fêmur CFE e CFF.
As espécies semifossoriais Geoxus valdivianus e Paynomys macronyx da tribo
Abrotrichini foram as que exibiram os maiores valores relativos ao diâmetro do úmero
(DUM) (Figura 30). Este padrão pode ser explicado pelo fato de que os ossos longos dos animais escavadores estão sujeitos às cargas impostas tanto pela ação dos fortes músculos extensores e flexores quanto pela resistência do solo. Espécies semifossoriais e fossoriais possuem ossos longos mais grossos do que os demais modos de locomoção, promovendo resistência para suportar forças sem quebrar (CASINOS et al., 1993). Sendo assim, ao menos do que diz respeito à DUM, Geoxus valdivianus e Paynomys macronyx são as espécies que possuem o úmero mais robusto e, portanto, mais resistente. No entanto, valores intermediários foram comuns em todos os modos de locomoção, indicando que o padrão de ossos longos mais grossos em sigmodontíneos parece restrito apenas a essas duas espécies semifossoriais.
Foi observada uma redução das dimensões relativas da largura da cabeça do úmero
(LCU) em gêneros semifossoriais da tribo Akodontini (Figura 40). Por sua vez, a 63
PhyANOVA aponta LCU como uma das variáveis responsáveis pela diferenciação dos sigmodontíneos semifossoriais dos representantes arborícolas e terrestres (Tabela 12f). Como os valores estimados para o ancestral de Akodontini foram intermediários, a redução desses valores nessas espécies aparentemente ocorreu independentemente (Figura 40). A cabeça do
úmero se articula com a escápula pelo encaixe na fossa glenóide. Para entender o significado funcional da cabeça do úmero mais estreita em determinados gêneros semifossoriais será necessário analisar a fossa glenóide em futuros estudos.
As variáveis apendiculares responsáveis pela diferenciação dos sigmodontíneos semifossoriais estão localizadas, em sua maioria, nos membros anteriores, sugerindo que as modificações que ocorrem nesses membros são mais relevantes para diferenciá-los dos demais modos de locomoção. Esse padrão não é surpreendente, já que estes animais apresentam apenas o modo de cavar “scratch-digging”, que é caracterizado pela flexão e extensão alternada dos membros anteriores (STEIN, 2000). Nesse modo de escavação, as garras das mãos são utilizadas para quebrar e soltar o solo, que é empurrado ou lançado para trás com as almofadas dos pés (HOPKINS, 2005; STEIN, 2000; TULLI et al., 2016).
Arborícolas
A PhyANOVA relevou que o terceiro componente principal filogenético (CP3) foi responsável pela diferenciação de espécies de sigmodontíneos arborícolas de todos os demais, indicando que este componente é o mais importante na diferenciação da locomoção arborícola
(Figuras 25a-c; Tabela 12c). As correlações vetoriais das variáveis originais com CP3 indicam que as variáveis da escápula largura do coracóide (LCC) e largura da fossa infraespinal (LFI) foram as que mais contribuíram para essa diferenciação e exibiram as maiores dimensões nos representantes arborícolas (Figura 25b). Neves (2003) também observou que as variáveis LCC e LFI foram as responsáveis pelas maiores diferenças na morfologia da escápula, a partir das 64
quais o uso do hábitat pode ser identificado com relativa certeza. No entanto, encontramos algumas particularidades relacionadas à essas variáveis. Valores altos de LCC também foram observados em alguns representantes semifossoriais (Figura 37). Um processo coracóide maior promove uma maior área de inserção para os músculos coracobrachialis e biceps brachii (MCEVOY, 1982), que são músculos flexores do braço. Argot (2001) observou um maior desenvolvimento desses músculos em marsupiais arborícolas, relacionando-o a importante função de puxar o corpo para cima durante a escalada. No entanto, as funções de flexão do braço também encontram-se enfatizadas nos roedores semifossoriais (STEIN,
2000).
Em relação à largura da fossa infraespinal (LFI), apesar das correlações vetoriais apontarem essa variável como uma das responsáveis pela diferenciação de certas espécies arborícolas (Figuras 25a-c), foram encontrados resultados contrastantes. Observamos uma convergência nos valores intermediários dessa variável entre as tribos Oryzomyini e
Abrotrichini (Figura 35). O posicionamento filogenético destas tribos sugere que os valores intermediários exibidos pelos seus membros são fruto de um processo de convergência evolutiva. A tribo Oryzomyini inclui representantes terrestres, semiaquáticos, arborícolas e escaladores, enquanto a tribo Abrotrichini inclui apenas representantes semifossoriais e terrestres, o que coloca em dúvida o grau de informação locomotora exibido por essa variável
– os membros dessas tribos apresentam valores intermediários por herança do ancestral comum mais recente, que evoluíram estes valores por meio de convergência evolutiva.
Enquanto que os valores altos exibidos pelas demais tribos foram herdados do ancestral da subfamília Sigmodontinae, que apresenta valor estimado alto para LFI (Figura 35). Sendo assim, a variação encontrada nesta variável aparenta estar relacionada apenas à aspectos filogenéticos, o que também é confirmado pela ANOVA filogenética, que não encontrou 65
diferenças significativas entre os modos de locomoção para LFI, ao se considerar os aspectos filogenéticos.
Os sigmodontíneos arborícolas exibiram, comumente, as maiores medidas para o comprimento da cabeça do fêmur (CCF) (Figura 43). Candela & Picasso (2008), Sargis
(2002b) e Szalay & Sargis (2001) já reportaram esse padrão em outros mamíferos arborícolas, relacionando-o à necessidade de maior mobilidade na articulação do quadril para abduzir a coxa em suportes arbóreos (SARGIS, 2002b). Essa variação também pode refletir a quantidade de força submetida na articulação do quadril durante o processo de escalada, ao suportar o peso do corpo do animal durante a fase propulsiva (CANDELA & PICASSO,
2008).
Terrestres
Os sigmodontíneos terrestres apresentam indícios de uma morfologia mais generalizada, como também foi observado para os caracteres qualitativos desse estudo. Isso parece se refletir também no fato de que a maior fração dos sigmodontíneos apresenta locomoção terrestre, inclusive a maioria dos gêneros mais basais, indicando que esse tipo de locomoção parece ser a forma mais primitiva dentre os sigmodontíneos.
Abrothrix hirta, que é classificado pela literatura como terrestre (RODRÍGUEZ-
SERRANO et al., 2008), apresenta indícios, de acordo com a morfologia do esqueleto apendicular, de ser um animal de locomoção semifossorial; ao menos seu esqueleto apresenta características condizentes com a habilidade de cavar. No entanto, mais estudos que analisem morfologia externa, do esqueleto axial, aspectos comportamentais e ambientais são necessários para entender de fato qual foi o tipo de locomoção adotado por esta espécie.
66
Escaladores e saltadores
Devido ao pequeno número amostral dos sigmodontíneos representantes das classes de locomoção escaladora e saltadora, esses modos de locomoção não foram considerados na
ANOVA filogenética. Nas demais análises realizadas, não foram encontradas diferenças relativas à morfologia do esqueleto apendicular para esses modos de locomoção, indicando ausência de especializações específicas para esses modos de locomoção, ao menos no que diz respeito aos caracteres do esqueleto apendicular analisados nesse estudo.
Especializações compartilhadas
Os sigmodontíneos arborícolas e semiaquáticos apresentaram valores intermediários da largura transversa do úmero LTU (Figura 31), sugerindo que esses modos de locomoção também necessitam de movimentos de extensão e flexão do antebraço mais fortes do que a locomoção terrestre, saltadora e escaladora – que exibiram os menores valores de LTU – possivelmente devido às demandas dos membros anteriores no processo de escalada dos arborícolas e na natação dos semiaquáticos.
A largura da incisura da escápula (LIE) apresentou os maiores valores nos membros das tribos Akodontini, Abrotrichini e Thomasomyini, além do incertae sedis Phaenomys ferrugineus (Figura 42). O ancestral dos sigmodontíneos, assim como os ancestrais das demais tribos, exibe valor estimado intermediário para LIE. Os maiores valores aparentam terem surgido independentemente nos ancestrais de Akodontini, Abrotrichini e
Thomasomyini, além de em Phaenomys ferrugineus. A ANOVA filogenética indicou LIE como uma das variáveis responsáveis pela diferenciação do modo de locomoção semifossorial dos semiaquáticos e terrestres (Tabela 12j), devido aos baixos valores de LIE encontrados nos sigmodontíneos semiaquáticos e terrestres.
67
5.2.2.2 Dinâmicas macroevolutivas associadas à origem das especializações locomotoras
De forma geral, a evolução do esqueleto apendicular apresenta evidências de ter ocorrido por meio de um processo lento e gradual, com pequenas acelerações de taxas relacionadas à diversificação da morfologia semifossorial encontrada em Akodontini e
Abrotrichini.
Certas especializações locomotoras dos sigmodontíneos semifossoriais surgiram em um cenário de aceleração das taxas evolutivas, como foi evidenciado em CP2 (Figura 46),
LTU (Figura 48) e CPO (Figura 49). A aceleração é um indício de que os processos evolutivos associados à exploração do ambiente fossorial não são similares aos processos evolutivos associados à exploração dos demais ambientes. No entanto, devido aos fatores
Bayesianos de CP2 e LTU se diferenciarem pouco do modelo nulo (Bf < 20; KASS &
RAFTERY, 1995), e à existência de um cenário que indica ausência de mudanças nas dinâmicas evolutivas para estas variáveis (Figuras 46c e 48c), seria importante aumentar o tamanho amostral dos gêneros semifossoriais das tribos Akodontini e Abrotrichini para incrementar o poder estatístico de diferenciação em relação ao modelo nulo, no sentido de identificar as dinâmicas evolutivas que atuaram na evolução destas variáveis. As especializações locomotoras visualizadas em CMU, DUM, LCU, PTR, PCP, CFE e CFF surgiram em um cenário de evolução lenta e gradual, com taxas evolutivas praticamente constantes durante a história evolutiva dos roedores sigmodontíneos.
Os sigmodontíneos semifossoriais já ocupavam regiões do morfoespaço que favoreciam a adoção de uma morfologia semifossorial, ao exibirem dimensões relativamente um pouco maiores de certas variáveis do que as demais tribos e, ao começarem a explorar o ambiente semifossorial pressões seletivas atuaram favorecendo o aumento das estruturas e à subsquente especialização destes animais a esse ambiente. Este cenário favorece o surgimento 68
de formas mais especializadas, como é o caso de Blarinomys breviceps que se destaca como o sigmodontíneo mais especializado à locomoção semifossorial.
Ademais, as tribos Akodontini e Abrotrichini são as únicas que possuem representantes semifossoriais na nossa amostra, com a semifossorialidade tendo surgido independentemente por convergência evolutiva. Este fato está de acordo com o padrão descrito para os mamíferos semifossoriais/fossoriais, que compartilham adaptações convergentes devido ao seu ecótipo único (NEVO, 1979). Tal convergência adaptativa não se restringe ao esqueleto apendicular, envolvendo, além das adaptações à escavação, outras como redução/hiperplasia de certas estruturas, adaptações respiratórias à vida subterrânea, territorialismo intraespecífico e competição agressiva (NEVO, 1979).
Os resultados da Análise de Alterações nas Dinâmicas Evolutivas (BAMM) para os sigmodontíneos arborícolas e semiaquáticos não indicam mudanças de taxas evolutivas ou, quando indicam, o modelo nulo, sem mudança de taxa, ainda possui maior suporte estatístico
(e.g., LPT; Figura 52), sugerindo que as especializações locomotoras desses animais ocorreram de forma lenta e gradual.
Apesar de detectarmos variáveis que contribuem fortemente para delimitação de grupos ecológicos, estas, aparentemente, foram submetidas a um processo de evolução gradual sob pressões seletivas que culminaram em morfologias que facilitaram determinados modos de locomoção. Ademais, não há indícios de pressões seletivas atipicamente fortes na evolução da morfologia do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos, devido a existência de fortes padrões filogenéticos (i.e., forte sinal filogenético) (ARREGOITIA et al.,
2017).
69
5.3 Dados qualitativos versus quantitativos no estudo de especializações locomotoras em roedores sigmodontíneos
Há uma forte congruência entre os resultados qualitativos e quantitativos desse estudo.
Ambos conjuntos de dados apontaram que os sigmodontíneos semifossoriais são as formas mais especializadas da subfamília, com as principais especializações locomotoras ocorrendo nos membros anteriores, revelaram caracteres relacionados à arborealidade, presentes nos membros anteriores e posteriores, e que os sigmodontíneos terrestres não foram definidos por nenhum conjunto exclusivo/mais frequente de caracteres. No entanto, a análise quantitativa ressalta-se ao revelar variáveis relacionadas à locomoção semiaquática. As análises quantitativas indicaram que a evolução do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos ocorreu de forma lenta e gradual, o que pode explicar a ausência de grandes especializações aos modos de locomoção, reveladas pelas análises qualitativas e quantitativas, excetuando-se a semifossorial, por se tratar de um grupo relativamente recente (9-12 MA, PARADA et al.,
2015).
70
6. Conclusões Existe uma grande diversidade morfológica, qualitativa e quantitativa, no esqueleto
apendicular dos roedores sigmodontíneos;
Em geral, há forte sinal filogenético para as variáveis analisadas neste estudo, se
refletindo na existência de conservadorismo filogenético dos caracteres do esqueleto
apendicular;
A evolução dos caracteres do esqueleto apendicular ocorreu de forma lenta e gradual,
sendo que o modelo de evolução por movimento browniano explica a maior parte da
variação encontrada;
Não há evidências que corroborem a hipótese de radiação adaptativa nos caracteres do
esqueleto apendicular;
Em geral, apenas uma dinâmica evolutiva explica a variação encontrada, com taxas
evolutivas relativamente constantes;
Alterações nas dinâmicas evolutivas, com pequenas acelerações das taxas, puderam
ser relacionadas à diversificação da morfologia semifossorial encontrada em
Akodontini e Abrotrichini;
Há evidências de especializações locomotoras nas formas semifossoriais,
semiaquáticas e arborícolas;
A locomoção semifossorial é a forma mais característica dentre as espécies estudadas,
com a maioria das especializações concentradas nos membros anteriores;
As formas semiaquáticas são caracterizadas pelo tamanho corporal grande e por
especializações locomotoras presentes nos membros posteriores;
As formas arborícolas possuem especializações nos membros anteriores e posteriores;
A forma terrestre é a mais generalizada, não sendo caracterizada por nenhuma
especialização em particular.
71
7. Referências bibliográficas
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Tabela 1: Gêneros, tribos, número de espécimes por gênero (n per gênero) e modo de locomoção (de acordo com a literatura) das análises qualitativas.
Genêro Tribo n por gênero Modo de locomoção Referência ao modo de locomoção Irenomys Euneomyini 1 Osgood (1943) Juliomys Incertae sedis 7 Abreu & Oliveira (2014) Oecomys Oryzomyini 42 Hershkovitz (1960) Arborícola Rhagomys Thomasomyini 2 Thomas (1917) Rhipidomys Thomasomyini 48 Thomas (1917) Wiedomys Wiedomyini 9 Streilein (1982) Oligoryzomys Oryzomyini 54 Hershkovitz (1969) Escalador Tapecomys Phyllotini 2 Anderson & Yates (2000) Eligmodontia Phyllotini 10 Saltador Hershkovitz (1962) Bibimys Akodontini 2 Winge (1887) Blarinomys Akodontini 4 Hershkovitz (1966) Brucepattersonius Akodontini 34 Thomas (1896) Deltamys Akodontini 5 Semifossorial Miller & Anderson (1977) Oxymycterus Akodontini 105 Miller & Anderson (1977) Paynomys Abrotrichini 14 Thomas (1903) Thaptomys Akodontini 30 Hershkovitz (1994) Holochilus Oryzomyini 20 Hershkovitz (1955) Nectomys Oryzomyini 36 Semiaquático Hershkovitz (1944) Scapteromys Akodontini 17 Miller & Anderson (1977) Abrothrix Abrotrichini 20 Rodríguez-Serrano et al. (2008) Akodon Akodontini 44 Hershkovitz (1969) Andinomys Andinomyini 2 Hershkovitz (1962) Calomys Phyllotini 29 Hershkovitz (1962) Cerradomys Oryzomyini 49 Santori et al. (2008) Delomys Incertae sedis 31 Olmos (1991) Euneomys Euneomyini 30 Mann (1978) Euryoryzomys Oryzomyini 14 Terrestre Mares et al. (1989) Hylaemys Oryzomyini 35 Rivas et al. (2010) Neacomys Oryzomyini 14 Voss et al. (2001) Necromys Akodontini 43 Mares et al. (1986) Reithrodon Reithrodontini 9 Pearson (1988) Sigmodon Sigmodontini 1 Voss (1992) Sooretamys Oryzomyini 4 Lima et al. (2010) Zygodontomys Oryzomyini 28 Voss (1991) Total 795
94
Tabela 2: Caracteres qualitativos e estados de caráter do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos.
Número do Caráter Estado de caráter
Osso caráter
1 Forma da fossa do olécrano Aberta (0) ou fechada (1) 2 Ponta da tuberosidade deltóide Levemente espessada (0) ou espessada (1) 3 Extensão da tuberosidade deltóide Anterior (0) ou além (1) 4 Ponta do epicôndilo medial Ausente (0) ou presente (1) 5 Altura relativa da grande tuberosidade Mais baixa (0), mesmo nível (1) ou mais alta (2)
Úmero 6 Projeção posterior da cabeça Ausente (0) ou presente (1) 7 Extensão proximal do capítulo e da tróclea Capítulo (0), mesma extensão (1) ou tróclea (2) 8 Sulco bicipital Pouco desenvolvido (0) ou desenvolvido (1) 9 Forma da cabeça do úmero Alongada (0) ou circular (1) 10 Ângulo da fenda radial Tênue (0) ou acentuado (1) 11 Forma da região proximal da borda posterior Reto (0) ou curvada (1) 12 Fossa longitudinal Ausente (0), rasa (1) ou funda (2)
Ulna 13 Extensão mesial da grande cavidade sigmóide Ausente (0) ou presente (1) 14 Extensão lateral do processo coronóide Ausente (0) ou presente (1) 15 Curvatura medial do processo olécrano Ausente (0) ou presente (1)
16 Forma da cabeça do rádio Elíptico (0) ou circular (1) Rádio 17 Ângulo entre a borda cranial e vertebral Ausente (0) ou presente (1) 18 Extensão posterior do ângulo caudal Ausente (0) ou presente (1) Comprimento relativo da fossa supraespinal e Supraespinal > infraespinal (0), supraespinal < 19 infraespinal infraespinal (1) ou supraespinal = infraespinal (2)
Escápula Além do coracóide (0), mesma extensão que o 20 Extensão do acrômio coracóide (1) ou anterior ao coracóide (2) 21 Forma do coracóide Em gancho (0) ou pequeno (1) 22 Grau de espessamento do terceiro trocânter Leve espessado (0) ou espessado (1) Medial < lateral (0), medial > lateral (1) or medial = 23 Tamanho relativo dos côndilos medial e lateral lateral (2) 24 Extensão distal dos côndilos medial e lateral Maior extensão do medial (0) ou mesma extensão (1)
Fêmur 25 Projeção do trocânter menor Posteromedial (0) ou medial (1) 26 Desenvolvimento do trocânter menor Pouco desenvolvido (0) ou desenvolvido (1) 27 Forma da cabeça do fêmur Mais hemisférica (0) ou mais esférica (1) 28 Calo na crista anterior Ausente (0) ou presente (1) Ausente (0), pouco desenvolvida (1) ou desenvolvida 29 Crista na linha soleal
Tíbia (2) 30 Profundidade da fossa lateral Rasa (0) ou funda (1) 31 Contorno do acetábulo Completo (0) ou incompleto (1) 32 Forma do ílio Curvada (0) ou reta (1) 33 Lâmina do ilío larga Ausente (0) ou presente (1) Tamanho da sínfise púbica em relação ao tamanho Pelve 34 Menor (0), igual (1) ou maior (2) cranio-caudal do forâmen obturador Porção caudal do corpo do ísquio curvada 35 Ausente (0) ou presente (1) lateralmente
95
Tabela 3: Caracteres que são estatisticamente significantes em relação à um determinado modo de locomoção.
Osso Caráter Estado de caráter Modo de locomoção Rp Df Úmero Altura relativa da grande tuberosidade mais alta 0.857 3.214 Extensão mesial da grande cavidade sigmóide presente Semifossorial 0.857 4.286 Ulna Curvatura medial do processo olécrano presente 1 7.5 Projeção do trocânter menor medial Arborícola 0.667 10 Fêmur Forma da cabeça do fêmur mais esférica Saltator 1 3.5 Tíbia Calo na crista anterior presente Escalador 0.5 2.5 Como definido por Carrizo et al. (2014b): Rp indica a probabilidade de observar cada caráter em um determinado modo de locomoção (índice de representatividade). Df representa o quociente do índice anterior vs. maior probabilidade de observar esse caráter em outro modo de locomoção (índice de diferenciação).
Tabela 4: Modo de locomoção, gêneros e frequência (em %) dos estados de caráter que demonstração relação ecomorfológica aos diferentes modo de locomoção na análise de mapeamento dos estados de caráter.
Ponta da Extensão mesial Curvatura medial Fossa do Altura relativa da Forma da cabeça Crista na linha tuberosidade da grande do processo olécrano grande tuberosidade do úmero soleal Locomoção deltóide cavidade sigmóide olécrano Gênero (Caráter 1) (Caráter 5) (Caráter 9) (Caráter 29) (Caráter 2) (Caráter 13) (Caráter 15) Leve Mais Mesmo Mais Pouco Aberta Fechada Espessada Alongada Circular Ausente Presente Ausente Presente Ausente Desenvolvido espessada baixa nível alta desenvolvido Irenomys - 100 - 100 100 - - 100 - 100 - 100 - 100 - - Juliomys - 100 86 14 86 14 - - 100 100 - 100 - 86 14 - Oecomys 14 86 88 12 90 10 - - 100 100 - 100 - 69* 19 - Arborícola Rhagomys - 100 50 50 100 - - - 100 100 - 100 - 100 - - Rhipidomys -* 98 50 50 100 - - - 100 100 - 96* - 81* 17 - Wiedomys 33 67 100 - 78 22 - - 100 100 - 89* - 11* 78 - Oligoryzomys 65 35 7* 91 100 - - 89 11 100 - 94* - 65* 33 - Escalador Tapecomys 100 - - 100 100 - - 100 - 100 - 100 - 50 50 - Holochilus 95 - 60 40 55 10 35 80 20 100 - 95* - 10 45 45 Semiaquático Nectomys 61 39 28 72 53 33 14 100 - 67 33 100 - 36 36 28 Scapteromys 100 - - 100 23 18 59 100 - - 100 18* 76 -* 35 59 Bibimys 100 - - 100 - - 100 100 - 100 - 50 50 -* - 50 Blarinomys 100 - - 100 - - 100 100 - 50 50 - 100 - 100 - Brucepattersonius 82 18 - 100 21 56 23 100 - 71 29 - 100 -* 38 59 Semifossorial Deltamys 80 20 - 100 60 20 20 100 - - 100 - 100 - 20 80 Oxymycterus 100 - -* 99 66* 31 - 100 - - 100 - 95* -* 24 73 Paynomys 7 93 - 100 57 36 7 100 - - 100 - 100 36* 57 - Thaptomys 100 - -* 97 43 34 23 100 - 27 73 37 63 - 60 40 Abrothrix - 100 - 100 100 - - 100 - 20* 75 70* 25 -* 75 20 Akodon 100 - 18 82 54 21 25 100 - 100 - 70* 25 -* 34 61 Andinomys 100 - 100 - 100 - - 100 - 100 - 100 - - 100 - Calomys 41 59 48* 48 59 41 - 100 - 93* - 93* - 10* 48 38 Cerradomys 71* 26 61 39 92* 6 - 90 10 90* - 90* - -* 45 41 Delomys 87 13 87 13 84* 13 - 100 - 100 - 100 - 39 52 9 Euneomys 93* - 79 21 79 7 14 100 - 93* - 93* - 21* 71 - Terrestre Euryoryzomys 83* 13 100 - 87 13 - 27 73 100 - 97* - 73* 23 - Hylaemys 63 37 94* - 83 17 - 40 60 97* - 97* - 40* 46 - Neacomys 7 93 71* 21 71 29 - 93 7 93* - 93* - 43 57 - Necromys 86 14 88 12 58 28 14 100 - 56* 42 98* - 12 74 14 Reithrodon 100 - 100 - - 22 78 100 - 78 22 100 - 100 - - Sigmodon 100 - 100 - - 100 - 100 - 100 - 100 - 100 - - Sooretamys 50 50 50 50 75 25 - - 100 100 - 100 - 100 - - Zygodontomys 82 18 32* 64 - 75 25 100 - 68 32 100 - 11* 68 14 Saltador Eligmodontia 100 - 50 50 100 - - 100 - 100 - 100 - - 100 - * significa que algum dado da amostra está ausente, devido à algum dado na região de interesse ou por ausência do osso.
97
Figura 1: (A-B) Vista anterior da região distal do úmero de (A) Oxymycterus quaestor (MN
78471), exibindo a fossa do olécrano aberta e a ponta do epicôndilo medial (Epi pt), e em (B)
Rhagomys rufescens (MN 65545), com a fossa do olécrano fechada e a ponta do epicôndilo medial ausente; (C-D) Vista lateral do úmero de (C) Thaptomys nigrita (MN 68300), exibindo a ponta da tuberosidade deltóide espessada (Tub pt), uma extensão além da tuberosidade deltóide e a presença da projeção posterior da cabeça (Proj c), e de (D)
Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), com a ponta da tuberosidade deltóide levemente espessada, uma extensão anterior da tuberosidade deltóide e com a projeção posterior da cabeça ausente. Escala: 5mm. 98
Figura 2: (A-C) Vista posterior da região cranial do úmero de (A) Rhipidomys mastacalis
(MN 72705), exibindo a grande tuberosidade do úmero (Grd tub) com altura mais baixa em relação à cabeça do úmero, (B) Akodon serrensis (MN 78435), com a mesma altura da grande tuberosidade e da cabeça do úmero e (C) Akodon cursor (MN 78980), com a grande tuberosidade mais alta do que a cabeça do úmero; (D-E): Vista superior da cabeça do úmero de (D) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), exibindo o sulco bicipital (Sulco bic) pouco desenvolvido e a cabeça do úmero mais alongada, e de (E) Wiedomys pyrrhorhinos (MN
73461), exibindo a cabeça do úmero mais circular e um sulco bicipital desenvolvido. Escala:
5 mm.
99
Figura 3: (A-C) Vista lateral da ulna de (A) Wiedomys pyrrhorhinos (MN 73461), com a condição ausente da fossa longitudinal (Fos long) na superfície lateral e exibindo a forma reta da região proximal da borda posterior (Borda prox), (B) Oxymycterus quaestor (MN 78471), com a fossa longitudinal rasa na superfície lateral e (C) Hylaeamys megacephalus (MN
64115), com a fossa longitudinal funda e a forma curvada da borda proximal da região posterior; (D-E) Vista anterior da região cranial da ulna de (D) Oxymycterus caparaoe (MN
69591), exibindo a extensão mesial da grande cavidade sigmóide (Sig), com o processo ancôneo (Proc anc) como referência e a curvatura medial (Med olec) do processo olécrano,
(E) Hylaeamys megacephalus (MN 64115), com a extensão mesial da grande cavidade sigmóide e a curvatura medial do processo olécrano ausentes. Escala: 5 mm. 100
Figura 4: (A-B) Vista anterior da região proximal do fêmur de (A) Oligoryzomys nigripes
(MN 78598), exibindo a projeção posteromedial (Troc men), trocânter menor pouco desenvolvido (Troc men) e a cabeça mais hemisférica e (B) Rhipidomys itoan (MN 63616), com a projeção medial e o trocânter menor desenvolvido; (C-E) Vista postero-medial da tíbia de (C) Irenomys tarsalis (CNP-E 5295), sem a crista na linha soleal, (D) Andinomys edax
(CNP-E 2364), com a crista (Crista) na linha soleal pouco desenvolvida e (E) Akodon serrensis (MN 78435), com a crista na linha soleal bem desenvolvida. Escala: 5 mm.
101
Figura 5: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 1 (forma da fossa do olécrano – úmero) mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015).
Estado 0 (branco): aberta; estado 1 (preto): fechada. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom
– escalador; e azul – semiaquático.
Figura 6: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 2 (ponta da tuberosidade deltóide – úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): levemente espessado; estado 1
(preto): espessado. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático. 102
Figura 7: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral
do caráter 4 (ponta do epicôndilo medial – úmero),
mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): ausente; estado 1 (preto):
presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto
– terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa
– saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
Figura 8: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 5 (altura relativa da grande tuberosidade – úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): mais baixa; estado 1 (verde): mesmo nível; estado 2 (preto): mais alta. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
103
Figura 9: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 9 (forma da cabeça do úmero), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0
(branco): alongada; estado 1 (preto): circular. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
Figura 10: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 12 (fossa longitudinal – ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015). Estado 0
(branco): ausente; estado 1 (verde): rasa; estado 2 (preta): funda. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
104
Figura 11: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 13 (extensão mesial da grande cavidade sigmóide
– ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de
Parada et al. (2015). Estado 0 (branco): ausente; estado 1
(preto): presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
Figura 12: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 15 (curvatura medial do processo olécrano – ulna), mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): ausente; estado 1 (preto): presente. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto
– terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático. 105
Figura 13: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral
do caráter 25 (Projeção do trocânter menor – fêmur),
mapeado na árvore de máxima credibilidade de Parada et al.
(2015). Estado 0 (branco): posteromedial; estado 1 (preto):
medial. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto –
terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa –
saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático.
Figura 14: Reconstrução por parcimônia do estado ancestral do caráter 29 (Crista na linha soleal – tíbia), mapeado na
árvore de máxima credibilidade de Parada et al. (2015).
Estado 0 (branco): ausente; estado 1 (verde): pouco desenvolvida; estado 2 (preta): desenvolvida. A cor da fonte indica o modo de locomoção: preto – terrestre; verde – arborícola; laranja – semifossorial; rosa – saltador; marrom – escalador; e azul – semiaquático. 106
Figura 15: (A-C) Vista anterior da região distal do úmero de (A) Oxymycterus quaestor (MN
78471), exibindo a extensão mais distal da tróclea (Troc), (B) Nectomys squamipes (MN
61798), exibindo a mesma extensão do capítulo (Cap) e da tróclea, e (C) Nectomys squamipes
(MN 50552), com a extensão mais distal do capítulo; (D-E) Vista postero-lateral da ulna de
(D) Delomys sublineatus (MN 78652), exibindo o ângulo da fenda radial tênue, e (E)
Oxymycterus caparaoe (MN 69591), com o ângulo radial acentuado (Ang fend). Escala: 5 mm.
107
Figura 16: (A-B) Vista posterior da região cranial da ulna de (A) Holochilus chacarius
(CNP-E 1890), exibindo a presença da extensão lateral do processo coronóide (Coron) e (B)
Tapecomys primus (CNP-E 828), com a extensão lateral do processo coronóide ausente; (C-
D) Vista superior do rádio de (C) Nectomys squamipes (MN 50551), de formato elíptico e (D)
Rhipidomys itoan (MN 63616), apresentando a forma circular. Escala: 5 mm.
108
Figura 17: (A-B) Vista posterior da escápula de (A) Euryoryzomys russatus (MN 68214), com o ângulo marcado entre a borda cranial e a vertebral (Ang) e a extensão posterior do
ângulo caudal (Ext post) ausentes, e (B) Oxymycterus caparaoe (MN 69591), com o ângulo marcado entre a borda cranial e a vertebral (Ang) e a extensão posterior do ângulo caudal presentes; (C-D) Vista inferior da escápula de (C) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), exibindo um pequeno processo coracóide (Corac) e (D) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), com o processo coracóide em forma de ganho. Escala: 5 mm.
109
Figura 18: (A-C) Vista superior da escápula de (A) Rhipidomys macrurus (MN 63318), exibindo a extensão anterior do processo acrômio (Acrom) em relação ao coracóide (Corac),
(B) Rhipidomys sp. (MN 38589), com o processo acrômio e o coracóide igualmente estendidos, e (C) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), exibindo a extensão do processo acrômio além do coracóide; (D-E) Vista lateral da região cranial do fêmur de (D) Eligmodontia sp.
(CNP-E 2250), com o terceiro trocânter levemente espessado e (E) Holochilus brasiliensis
(CNP-E 5269), apresentando o trocânter espessado (3º trocânter). Escala: 5 mm.
110
Figura 19: (A-B) Vista anterior da região distal do fêmur de (A) Oligoryzomys nigripes (MN
78598), com os côndilos medial e lateral igualmente extendidos e (B) Rhipidomys itoan (MN
63616), mostrando uma maior extensão do côndilo medial (Ext dis); (C-D) Vista anterior da região cranial do fêmur de (C) Tapecomys primus (CNP-E 828) exibindo a cabeça mais hemisférica (C fem) e (D) Euneomys petersoni (CNP-E 3780) com a cabeça mais esférica.
Escala: 5 mm.
111
Figura 20: (A-B) Vista anterior da tíbia de (A) Nectomys squamipes (MN 50551), sem o calo
(Calo) na crista anterior e (B) Oxymycterus nasutus (MN 78487), exibindo o calo na crista anterior; (C-D) Vista lateral da tíbia de (C) Euryoryzomys russatus (MN 68214), com a fossa lateral (Fos lat) rasa e (D) Oxymycterus nasutus (MN 78487), com a condição funda. Escala:
5 mm.
112
Figura 21: (A-B) Vista lateral do ilío de (A) Eligmodontia sp. (CNP-E 2250), exibindo o contorno do acetábulo completo (Acet) e com a lâmina larga da asa do ílio ausente e (B)
Holochilus brasiliensis (CNP-E 5269), com o contorno do acetábulo incompleto e com a lâmina larga da asa do ílio presente. Escala: 5 mm.
113
Figura 22: (A-B) Vista anterior da pelve de (A) Rhagomys rufescens (MN 65545), exibindo a forma do ílio reta e (B) Sigmodon hispidus (CNP-E 6068), com a forma curvada do ílio; (C-
D) Vista posterior da região caudal da pelve de (C) Scapteromys aquaticus (CNP-E 4146), sem a curvatura lateral da porção caudal do ísquio (Caud isq), e com a sínfise púbica (Sin pub) menor do que o forâmen obturador (For obt) e (D) Blarinomys breviceps (MN 70223), exibindo a porcão caudal do ísquio curvada lateralmente. Escala: 5 mm.
114
Tabela 5: Tribos, gêneros, espécies, abreviação, número de examplares por espécie e modo de locomoção (obtido por meio da literatura) das análises quantitativas. n por Modo de Referência ao modo de Tribo Gênero Espécie Abreviação espécie locomoção locomoção Euneomyini Irenomys Irenomys tarsalis Ir.ta 1 Osgood (1943) Juliomys pictipes Ju.pi 3 Incertae sedis Juliomys Abreu & Oliveira (2014) Juliomys rimofrons Ju.ri 1 Oecomys concolor Oe.co 4 Oecomys mamorae Oe.ma 1 Oryzomyini Oecomys Hershkovitz (1960) Oecomys sp1 Oe.sp1 31 Oecomys sp2 Oe.sp2 6 Arborícola Incertae sedis Phaenomys Phaenomys ferrugineus Ph.fe 1 Vaz (2000) Rhagomys Rhagomys rufescens Rh.ru 2 Thomas (1917) Rhipidomys itoan Rh.it 11 Thomasomyini Rhipidomys Rhipidomys macrurus Rh.mac 15 Thomas (1917) Rhipidomys mastacalis Rh.mas 11 Wiedomyini Wiedomys Wiedomys pyrrhorhinus Wi.py 9 Hershkovitz (1960) Oligoryzomys flavescens Ol.fl 12 Oryzomyini Oligoryzomys Hershkovitz (1969) Oligoryzomys nigripes Ol.ni 41 Escalador Phyllotini Tapecomys Tapecomys primus Ta.pr 2 Anderson & Yates (2000) Phyllotini Eligmodontia Eligmodontia sp. El.sp 10 Saltador Hershkovitz (1962) Abrotrichini Bibimys Bibimys labiosus Bi.la 1 Pardiñas (1996) Akodontini Blarinomys Blarinomys breviceps Bl.br 4 Hershkovitz (1966) Brucepattersonius soricinus Br.so 4 Akodontini Brucepattersonius Thomas (1896) Brucepattersonius iheringi Br.ih 1 Akodontini Deltamys Deltamys kempi De.ke 5 Miller & Anderson (1977) Abrotrichini Geoxus Geoxus valdivianus Ge.va 1 Pearson (1984) Oxymycterus amazonicus Ox.am 3 Oxymycterus caparaoe Ox.ca 19 Semifossorial Oxymycterus dasytrichus Ox.da 22 Akodontini Oxymycterus Oxymycterus delator Ox.de 16 Hershkovitz (1962) Oxymycterus nasutus Ox.na 22 Oxymycterus quaestor Ox.qu 20 Oxymycterus rufus Ox.ru 2 Akodontini Paynomys Paynomys macronyx Pa.ma 12 Thomas (1903) Akodontini Thaptomys Thaptomys nigrita Th.ni 29 Hershkovitz (1962) Holochilus brasiliensis Ho.br 5 Oryzomyini Holochilus Holochilus chacarius Ho.ch 14 Hershkovitz (1962) Holochilus sciureus Ho.sc 1 Semiaquático Oryzomyini Nectomys Nectomys squamipes Ne.sq 33 Hershkovitz (1962) Akodontini Scapteromys Scapteromys aquaticus Sc.aq 17 Miller & Anderson (1977) Incertae sedis Abrawayaomys Abrawayaomys ruschi Ab.ru 4 Coutinho et al. (2013) Abrotrichini Abrothrix Abrothrix hirta Ab.hi 19 Rodríguez-Serrano et al. (2008) Akodon cursor Ak.cu 9 Akodon montensis Ak.mo 19 Akodontini Akodon Hershkovitz (1969) Akodon paranaensis Ak.pa 1 Akodon serrensis Ak.se 14 Andinomyini Andinomys Andinomys edax An.ed 2 Hershkovitz (1962) Calomys sp. Ca.sp 24 Phyllotini Calomys Mares et al. (1986) Calomys callidus Ca.ca 1 Cerradomys goytaca Ce.go 6 Cerradomys scotti Ce.sc 6 Oryzomyini Cerradomys Santori et al. (2008) Cerradomys subflavus Ce.su 10 Cerradomys vivoi Ce.vi 27 Delomys altimontanus De.al 5 Terrestre Incertae sedis Delomys Delomys dorsalis De.do 21 Olmos (1991) Delomys sublineatus De.su 4 Oryzomyini Euneomys Euneomys petersoni Eu.pe 13 Mann (1978) Euryoryzomys lamia Eu.la 1 Euneomyini Euryoryzomys Mares et al. (1989) Euryoryzomys russatus Eu.ru 27 Hylaeamys seuanezi Hy.se 4 Oryzomyini Hylaemys Rivas et al. (2010) Hylaeamys megacephalus Hy.me 30 Oryzomyini Neacomys Neacomys guianae Ne.gu 14 Voss et al. (2001) Akodontini Necromys Necromys lasiurus Ne.la 40 Mares et al. (1986) Reithrodontini Reithrodon Reithrodon auritus Re.au 9 Pardiñas et al. (2008) Sigmodontini Sigmodon Sigmodon hispidus Si.hi 1 Voss (1992) Oryzomyini Sooretamys Sooretamys angouya So.an 4 Lima et al. (2010) Oryzomyini Zygodontomys Zygodontomys sp. 2 Zy.sp 28 Rivas et al. (2010) Total 735 115
Tabela 6: Descrição das medidas tomadas do esqueleto apendicular.
Osso Medidas CMU. Comprimento máximo: da cabeça umeral até a tróclea distal CTD. Comprimento da tuberosidade deltóide: do ponto proximal da cabeça articular até o fim da tuberosidade deltóide DUM. Diâmetro antero-posterior: da margem anterior até a margem posterior LTU. Largura transversa: do epicôndilo lateral ao medial (vista anterior) CCU. Comprimento da cabeça: diâmetro antero-posterior da cabeça (vista proximal, Úmero tomando as tuberosidades como ponto de partida) LCU. Largura da cabeça do úmero: diâmetro médio-lateral da cabeça (vista proximal, tomando as tuberosidades como ponto de partida) PTR. Profundidade da tróclea: da margem anterior da tróclea para a posterior (não representado) PCP. Profundidade do capítulo: da margem anterior para a posterior da superfície articular do capítulo CPO. Comprimento do processo olécrano: da margem proximal do processo olécrano Ulna até a margem proximal da fenda troclear LCR. Largura da cabeça: da margem medial da cabeça até a margem lateral (vista Rádio proximal) LFI. Largura da fossa infra-espinhal: distância entre o ângulo caudal ou inferior e o extremo dorsal da espinha da escápula LIE. Largura da incisura da escápula: distância crânio-caudal da escápula na altura de sua incisura Escápula LAC. Largura do ângulo cranial: distância máxima, perpendicular ao eixo da espinha da escápula, do ângulo cranial ou superior, na borda cranial, à espinha da escápula LCC. Largura do coracóide: distância máxima entre as laterais do processo coracóide, tomada na área de contato do processo com a escápula CFF. Comprimento funcional: da cabeça do fêmur à extremidade distal dos côndilos (vista anterior) CFE. Comprimento do fêmur: da margem proximal do trocânter maior à margem distal do côndilo (vista posterior) DFE. Diâmetro antero-posterior: da margem anterior à posterior, ao nível do 3° trocânter Fêmur CCF. Comprimento da cabeça: da margem anterior à posterior da cabeça do fêmur LCF. Largura da cabeça: da margem medial à margem lateral da cabeça do fêmur (vista proximal) LCM. Largura do côndilo medial: da margem medial à margem lateral do côndilo medial LCL. Largura do côndilo lateral: da margem medial à margem lateral do côndilo lateral CPT. Comprimento da porção proximal: da margem anterior da tuberosidade da tíbia à margem mais posterior do platô da tíbia Tíbia LPT. Largura da porção proximal: da margem medial do côndilo medial à margem lateral do côndilo lateral Ilíaco CIL. Comprimento do ilíaco: da margem superior à margem inferior do ilíaco Ísquio CIS. Comprimento do ísquio: da margem anterior à posterior do ísquio CPB. Comprimento do púbis: da margem anterior (início da crista) à margem posterior Púbis do púbis 116
Tabela 7: Componentes principais filogenéticos e respectivos valores do sinal filogenético
(K de Blomberg e λ de Pagel). Valores de p significativos (p<0,05) em negrito.
Componente principal K de Blomberg λ de Pagel filogenético K p λ p CP 1 0,973 0,001 1,008 0,000 CP 2 1,425 0,001 0,997 0,000 CP 3 0,925 0,001 0,901 0,000 CP 4 0,388 0,352 0,653 0,008 CP 5 0,877 0,001 0,823 0,000 CP 6 0,845 0,001 0,991 0,000 CP 7 0,983 0,001 0,962 0,000 CP 8 0,874 0,001 0,867 0,000 CP 9 0,771 0,002 0,941 0,000 CP 10 0,627 0,004 0,837 0,022 CP 11 0,745 0,001 0,843 0,000 CP 12 1,037 0,001 0,864 0,000 CP 13 0,543 0,036 0,756 0,003 CP 14 0,766 0,001 0,894 0,000 CP 15 0,499 0,058 0,515 0,129 CP 16 1,185 0,001 0,901 0,000 CP 17 0,512 0,04 0,771 0,012 CP 18 0,721 0,001 0,963 0,001 CP 19 0,629 0,002 0,761 0,008 CP 20 0,493 0,06 0,549 0,044 CP 21 0,617 0,007 0,748 0,015 CP 22 0,524 0,037 6,80E-05 1,000 CP 23 0,688 0,002 0,728 0,001 CP 24 0,618 0,003 0,725 0,000 CP 25 0,763 0,001 0,883 0,000 CP 26 0,473 0,083 0,289 0,097 117
Tabela 8: Medidas do esqueleto apendicular e respectivos valores do sinal filogenético (K de
Blomberg e λ de Pagel). Valores de p significativos (p<0,05) em negrito.
K de Blomberg λ de Pagel Medidas K p λ p CMU 1,395 0,001 0,985 8,86E-13 CTD 0,985 0,001 1,028 1,09E-09 DUM 0,405 0,277 0,653 0,002 LTU 1,324 0,001 1,007 6,40E-12 CCU 0,525 0,044 0,549 0,001 LCU 1,453 0,001 0,957 9,86E-14 PTR 1,279 0,001 0,945 4,28E-12 PCP 1,254 0,001 0,959 3,14E-12 CPO 1,651 0,001 1,004 3,35E-15 LCR 0,709 0,002 0,810 0,001 LFI 1,017 0,001 0,971 9,17E-08 LIE 1,164 0,001 0,937 7,63E-11 LAC 0,509 0,058 0,783 0,001 LCC 0,832 0,001 0,906 3,70E-05 CFF 1,232 0,001 0,970 2,92E-11 CFE 1,153 0,001 0,971 2,67E-10 DFE 0,581 0,014 0,712 0,004 CCF 1,132 0,001 0,913 3,52E-08 LCF 0,789 0,001 0,878 1,52E-05 LCM 0,832 0,001 0,913 1,94E-06 LCL 0,506 0,041 0,391 0,151 LPT 1,111 0,001 0,912 2,47E-10 CPT 0,983 0,001 0,929 6,15E-09 CIL 0,727 0,002 0,862 6,96E-05 CIS 0,568 0,007 0,736 0,072 CPB 0,869 0,001 0,938 6,06E-06 118
Tabela 9: Variáveis, modelos evolutivos, log-verossimilhança, parâmetros, AICc e ∆AICc
resultantes da análise de seleção de modelos evolutivos.
Variável Modelo Log-verossimilhança Parâmetro AICc ∆AICc BM -29,129 - 64,659 0 CP1 OU -29,129 Alpha 6,360e-17 66,936 -2,278 EB -28,480 r -0,215 65,637 -0,979 BM 77,286 - -148,173 -2,453 CP2 OU 77,286 Alpha 4,92e-17 -145,895 -4,731 EB 79,652 r -0,317 -150,626 0 BM 102,435 - -198,469 0 CP3 OU 102,435 Alpha 3,569e-16 -196,191 -2,278 EB 103,375 r -0,298 -198,072 -0,397 BM 163,254 -320,108 -3,856 CMU OU 163,254 Alpha 6,398e-16 -317,830 -6,134 EB 166,321 r -0,406 -323,965 0 BM 127,482 -248,565 0 DUM OU 127,482 Alpha 7,590e-15 -246,287 -2,278 EB 127,484 r -0,013 -246,289 -2,275 BM 128,954 - -251,508 -4,522 LTU OU 128,954 Alpha 1,143e-16 -249,230 -6,800 EB 132,354 r -0,380 -256,030 0 BM 148,580 - -290,761 0 PTR OU 148,580 Alpha 2,892e-16 -288,483 -2,278 EB 149,549 r -0,231 -290,421 -0,340 BM 111,543 - -216,687 -3,196 CPO OU 111,543 Alpha 1,067e-16 -214,409 -5,474 EB 114,280 r -0,354 -219,883 0 BM 142,819 -279,237 0 LCR OU 142,819 Alpha 0,001 -276,960 -2,278 EB 142,819 r -1,002e-06 -276,959 -2,278 BM 118,650 - -230,899 0 LFI OU 118,650 Alpha 2,525e-16 -228,621 -2,278 EB 119,009 r -0,144 -229,339 -1,560 BM 132,364 - -258,328 0 LAC OU 132,364 Alpha 5,338e-15 -256,05 -2,278 EB 132,370 r -0,026 -256,061 -2,267 BM 121,671 - -236,942 0 LCC OU 121,671 Alpha 5,712e-16 -234,664 -2,278 EB 121,799 r -0,107 -234,921 -2,022 BM 146,632 - -286,865 0 CFF OU 146,632 Alpha 1,114e-15 -284,587 -2,278 EB 147,690 r -0,244 -286,703 -0,162 BM 145,422 - -284,444 0 CFE OU 145,422 Alpha 5,757e-16 -282,166 -2,278 EB 146,253 r -0,225 -283,828 -0,616 Nota: AICc, Critério de Akaike corrigido para o tamanho amostral; BM, Movimento Browniano; OU, Ornstein– Uhlenbeck; EB, Modelo de “early-burst”; alpha, “bounding parameter” para o modelo OU; r, parâmetro do modelo EB.
119
Tabela 10: Componentes principais e respectivos valores de F e p da ANOVA filogenética.
Variável F p
CP 1 6,058 0,119 CP 2 50,782 0,001 CP 3 16,518 0,003 CP 4 2,438 0,471 CP 5 3,064 0,358 CP 6 2,463 0,462 CP 7 9,763 0,023 CP 8 7,714 0,046 CP 9 0,469 0,919 CP 10 0,637 0,879 CP 11 5,744 0,118 CP 12 2,409 0,46 CP 13 1,204 0,715 CP 14 3,166 0,343 CP 15 0,233 0,965 CP 16 4,104 0,247 CP 17 2,101 0,518 CP 18 0,277 0,96 CP 19 1,358 0,708 CP 20 1,428 0,688 CP 21 2,132 0,507 CP 22 1,666 0,602 CP 23 1,041 0,764 CP 24 2,204 0,489 CP 25 2,562 0,442 CP 26 1,006 0,8
120
Tabela 11: Variáveis e respectivos valores de F e p da ANOVA filogenética.
Variável F p CMU 50,313 0,001 CTD 6,713 0,093 DUM 8,135 0,048 LTU 30,322 0,001 CCU 3,737 0,272 LCU 23,848 0,001 PTR 22,295 0,001 PCP 19,120 0,001 CPO 64,234 0,001 LCR 7,412 0,056 LFI 2,688 0,403 LIE 13,665 0,005 LAC 5,651 0,135 LCC 8,317 0,05 CFF 38,442 0,001 CFE 36,127 0,001 DFE 2,970 0,367 CCF 11,382 0,012 LCF 4,480 0,218 LCM 4,620 0,197 LCL 4,475 0,199 LPT 12,062 0,008 CPT 9,762 0,022 CIL 9,127 0,032 CIS 1,222 0,715 CPB 6,348 0,102
121
Tabela 12: Valores de p dos testes par-a-par após a correção de Bonferroni da ANOVA filogenética. Valores significantes (p < 0,05) em negrito.
(A)
CP1 Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,108 1 1
Semiaquático 0,108 1 0,222 0,024
Semifossorial 1 0,222 1 1
Terrestre 1 0,024 1 1
(B)
CP2 Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,006 0,258
Semiaquático 1 1 0,006 1
Semifossorial 0,006 0,006 1 0,006
Terrestre 0,258 1 0,006 1
(C)
CP3 Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,048 0,006 0,006
Semiaquático 0,048 1 1 1
Semifossorial 0,006 1 1 1
Terrestre 0,006 1 1 1
122
(D)
CMU Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,006 0,336
Semiaquático 1 1 0,114 0,066
Semifossorial 0,006 0,114 1 0,006
Terrestre 0,336 0,066 0,006 1
(E)
LTU Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,072 0,108
Semiaquático 1 1 0,186 0,552
Semifossorial 0,072 0,186 1 0,006
Terrestre 0,108 0,552 0,006 1
(F)
LCU Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,006 1
Semiaquático 1 1 0,102 1
Semifossorial 0,006 0,102 1 0,006
Terrestre 1 1 0,006 1
123
(G)
PTR Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,018 1
Semiaquático 1 1 0,096 1
Semifossorial 0,018 0,096 1 0,006
Terrestre 1 1 0,006 1
(H)
PCP Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,138 0,894
Semiaquático 1 1 0,162 1
Semifossorial 0,138 0,162 1 0,006
Terrestre 0,894 1 0,006 1
(I)
CPO Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,078 0,006 0,804
Semiaquático 0,078 1 0,012 0,582
Semifossorial 0,006 0,012 1 0,006
Terrestre 0,804 0,582 0,006 1
124
(J)
LIE Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,312 1 0,45
Semiaquático 0,312 1 0,042 1
Semifossorial 1 0,042 1 0,024
Terrestre 0,45 1 0,024 1
(K)
LCC Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,72 1 0,024
Semiaquático 0,72 1 1 1
Semifossorial 1 1 1 1
Terrestre 0,024 1 1 1
(L)
CFF Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,036 0,06
Semiaquático 1 1 0,012 1
Semifossorial 0,036 0,012 1 0,006
Terrestre 0,06 1 0,006 1
125
(M)
CFE Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,024 0,042
Semiaquático 1 1 0,03 1
Semifossorial 0,024 0,03 1 0,006
Terrestre 0,042 1 0,006 1
(N)
CCF Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 1 0,018 1
Semiaquático 1 1 0,924 1
Semifossorial 0,018 0,924 1 0,15
Terrestre 1 1 0,15 1
(O)
LPT Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,852 0,186 1
Semiaquático 0,852 1 0,018 0,132
Semifossorial 0,186 0,018 1 0,27
Terrestre 1 0,132 0,27 1
126
(P)
CPT Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,018 1 0,138
Semiaquático 0,018 1 0,072 0,306
Semifossorial 1 0,072 1 0,846
Terrestre 0,138 0,306 0,846 1
(Q)
CIL Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,078 1 0,024
Semiaquático 0,078 1 0,75 1
Semifossorial 1 0,75 1 0,768
Terrestre 0,024 1 0,768 1
(R)
CPB Arborícola Semiaquático Semifossorial Terrestre
Arborícola 1 0,348 1 0,048
Semiaquático 0,348 1 1 1
Semifossorial 1 1 1 1
Terrestre 0,048 1 1 1
127
Tabela 13: Médias por modo de locomoção dos resíduos das medidas que mais contribuíram
para a variação observada na análise de principal componentes filogenética do esqueleto
apendicular dos roedores sigmodontíneos.
Modo de locomoção LTU CPO CFE CFF LCR PTR DUM LFI CMU
Terrestre -0.023 -0.018 0.018 0.018 -0.002 -0.010 -0.020 -0.013 0.015
Semiaquático 0.010 0.019 0.003 0.002 0.005 0.001 -0.024 -0.045 -0.012
Arborícola 0,015 -0.043 -0.011 -0.0100 0.013 -5.505E-05 0.004 0.010 0.0002
Semifossorial 0.070 0.117 -0.051 -0.053 0.036 0.052 0.027 -0.032 -0.045
128
Tabela 14: Valores de DTT (disparidade ao longo do tempo) e de MDI (índice de disparidade morfológica) das variáveis do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos.
Variável dtt MDI Variável dtt MDI
CP 1 -0,045 0,500 CMU -0,099 0,422 CP 2 -0,134 0,406 CTD 0,000 0,594 CP 3 0,070 0,656 DUM 0,368 0,906 CP 4 0,368 0,953 LTU -0,112 0,406 CP 5 -0,007 0,500 CCU 0,181 0,797 CP 6 0,106 0,672 LCU -0,101 0,438 CP 7 -0,013 0,578 PTR -0,118 0,406 CP 8 0,040 0,609 PCP -0,085 0,422 CP 9 0,019 0,625 CPO -0,154 0,328 CP 10 0,099 0,734 LCR 0,126 0,734 CP 11 0,057 0,609 LFI -0,002 0,578 CP 12 0,095 0,688 LIE -0,073 0,500 CP 13 0,368 0,906 LAC 0,316 0,875 CP 14 0,144 0,719 LCC 0,035 0,594 CP 15 0,262 0,875 CFF -0,105 0,375 CP 16 0,041 0,563 CFE -0,087 0,406 CP 17 0,237 0,797 DFE 0,216 0,797 CP 18 0,210 0,813 CCF -0,017 0,500 CP 19 0,214 0,797 LCF 0,098 0,703 CP 20 0,205 0,844 LCM 0,031 0,594 CP 21 0,153 0,688 LCL 0,290 0,875 CP 22 0,378 0,906 LPT -0,081 0,484 CP 23 0,147 0,797 CPT -0,057 0,500 CP 24 0,140 0,734 CIL 0,039 0,594 CP 25 0,049 0,609 CIS 0,274 0,859 CP 26 0,336 0,875 CPB 0,030 0,625
129
Tabela 15: Valores ajustados de R2 e respectivos valores de p referentes ao teste de altura dos ramos para as variáveis que mais contribuíram para a variação observada nos componentes principais filogenéticos.
Variável R2 p
CP 1 -0,013 0,660 CP 2 0,028 0,099 CP 3 0,008 0,225 CMU 0,014 0,173 DUM -0,016 0,882 LTU 0,037 0,071 PTR -0,016 0,839 CPO 0,007 0,234 LCR 0,021 0,129 LFI -0,012 0,630 LAC 0,008 0,226 LCC -0,010 0,528 CFF -0,012 0,595 CFE -0,010 0,550
130
Figura 23: Representação das medidas utilizadas neste estudo. As figuras foram obtidas a partir da vetorização das fotos do esqueleto de
Nectomys squamipes (MN 67037). 131
(A)
132
(B) (C)
Figura 24: (A-C) Interpolação dos escores individuais no primeiro e segundo componentes principais filogenéticos e (B) Correlações vetoriais das medidas
originais com os componentes principais filogenéticos do esqueleto apendicular de sigmodontíneos.
133
(A)
134
(B) (C)
Figura 25: (A-C) Interpolação dos escores individuais no segundo e terceiro componentes principais filogenéticos e (B) Correlações vetoriais das medidas
originais com os componentes principais filogenéticos do esqueleto apendicular de sigmodontíneos.
135
Figura 26: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do primeiro componente principal filogenético (CP1) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 136
Figura 27: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do segundo componente principal filogenético (CP2) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 137
Figura 28: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do terceiro componente principal filogenético (CP3) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 138
Figura 29: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento máximo do úmero
(CMU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 139
Figura 30: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do diâmetro do úmero (DUM) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 140
Figura 31: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura transversa do úmero
(LTU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 141
Figura 32: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da profundidade da tróclea (PTR) do úmero na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 142
Figura 33: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da cabeça do rádio
(LCR) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 143
Figura 34: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento do processo olécrano (CPO) da ulna na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 144
Figura 35: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da fossa infraespinal
(LFI) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 145
Figura 36: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura do ângulo cranial (LAC) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 146
Figura 37: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura do coracóide (LCC) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 147
Figura 38: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento funcional do fêmur
(CFF) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 148
Figura 39: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento do fêmur (CFE) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 149
Figura 40: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da cabeça do úmero
(LCU) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 150
Figura 41: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da profundidade do capítulo (PCP) do úmero na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 151
Figura 42: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura da incisura (LIE) da escápula na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 152
Figura 43: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais do comprimento da cabeça fêmur
(CCF) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 153
Figura 44: Mapeamento e reconstrução dos estados ancestrais da largura proximal da tíbia (LPT) na filogenia molecular de Parada et al. (2015). 154
(A)
(B)
Figura 45: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP1, sem mudanças de taxas. Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP1, em felsen, indicando uma pequena redução das taxas de evolução ao longo da história evolutiva dos roedores sigmodontíneos. 155
(A)
(B)
Figura 46: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP2. Cores frias indicam taxas mais lentas e
cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP2, em felsen, quase constantes, com pequenos
aumentos por volta de 5, 4 e 3 Maa, correspondendo às origens de Akodontini, Abrotrichini e Blarinomys
breviceps. 156
(C) (D)
(E) (F)
Figura 46: (C) Configuração mais frequente (f=0,24), indicando uma mudança de taxas evolutivas no ramo que
dá origem à tribo Abrotrichini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,22), sem mudanças de taxas; (E)
Terceira configuração mais frequente (f=0,089), indicando três mudanças de taxas, nos ramos que dão origem a
Abrotrichini e à Blarinomys breviceps; (F) Quarta configuração mais frequente (f=0,077), indicando duas
mudanças de taxas, em Abrotrichini e Akodontini. 157
(A)
(B)
Figura 47: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CP3, sem mudanças de taxas. Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CP3, em felsen, indicando uma sutil elevação das taxas ao longo da história evolutiva dos roedores sigmodontíneos. 158
(A)
(B)
Figura 48: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LTU (largura transversa do úmero). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de LTU, em felsen, indicando redução nas taxas, exceto em cerca de 4 e 3 Maa, em que ocorreram pequenas elevações nas taxas, correspondendo às origens de Abrotrichini e Blarinomys breviceps. 159
(C) D)
(E)
Figura 48: (C) Configuração mais frequente (f=0,47), indicando uma mudança de taxas evolutivas no ramo que
dá origem à tribo Abrotrichini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,27), sem mudanças de taxas; (E)
Terceira configuração mais frequente (f=0,081), indicando duas mudanças de taxas, nos ramos que dão origem
a Abrotrichini e à Blarinomys breviceps. 160
(A)
(B)
Figura 49: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de CPO (comprimento do processo olécrano – ulna). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de CPO, em felsen, indicando aceleração nas taxas evolutivas ao longo do tempo com picos em cerca de 6,5, 5 e 3,5
Maa, correspondendo, respectivamente ao surgimento de Akodontini, ao ramo de Abrawayaomys e Reithrodon e Abrotrichini. 161
(C) D)
(E)
Figura 49: (C) Configuração mais frequente (f=0,19), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo
dos ramos das tribos Abrotrichini e Akodontini; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,12), com três
mudanças de taxas ao longo dos ramos das tribos Abrotrichini, Akodontini e de Abrawayaomys ruschii; (E)
Terceira configuração mais frequente (f=0,049), indicando três mudanças de taxas ao longo dos ramos das
tribos Abrotrichini, Akodontini, Abrawayaomys ruschii e Reithrodon auritus. 162
(A)
(B)
Figura 50: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LAC (largura do ângulo cranial – escápula).
Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de LAC, em felsen, indicando uma sutil aceleração nas taxas de evolução ao longo do tempo, com pequenos picos por volta de 3,0 Maa e 700-200 mil anos, correspondendo, respectivamente, ao surgimento das espécies de
Brucepattersonius e Cerradomys. 163
(C)
(D)
Figura 50: (C) Configuração mais frequente (f=0,084), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo dos ramos de Cerradomys subflavus, C. goytaca e C. vivoi e das espécies de Brucepattersonius; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,065), com três mudanças de taxas ao longo do ramo de Cerradomys subflavus, C. goytaca e C. vivoi, das espécies de Brucepattersonius e de Reithrodon auritus.
164
(A)
(B)
Figura 51: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de DUM (diâmetro do úmero). Cores frias
indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de DUM, em felsen, com
taxas evolutivas quase constantes, com um pequeno aumento por volta de 200 mil anos, correspondendo à
origem de Brucepattersonius. 165
(A)
(B)
Figura 52: (A) Melhor configuração das dinâmicas evolutivas de LPT (largura proximal da tíbia). Cores frias indicam taxas mais lentas e cores quentes taxas mais rápidas; (B) Taxa de evolução de LPT, em felsen, indicando aceleração das taxas por volta de 1,0 Maa, correspondendo à origem de Oxymycterus. 166
(C) (D)
(E)
Figura 52: (C) Configuração mais frequente (f=0,28), indicando duas mudanças de taxas evolutivas ao longo
do ramo das espécies de Oxymycterus; (D) Segunda configuração mais frequente (f=0,2), com uma mudança de
taxas ao longo do ramo das espécies de Oxymycterus amazonicus, O. delator e O. dasytrichus; (E) Terceira
configuração mais frequente (f=0,19), sem mudanças de taxas. 167
(A)
(B)
Figura 53: (A) Sutil aceleração das taxas evolutivas em LCR (largura da cabeça do rádio); (B) leve redução das taxas de evolução de CMU (comprimento máximo do úmero). 168
Figura 54: Disparidade média ao longo do tempo (DTT) dos três primeiros componentes principais filogenéticos e das variáveis que mais contribuíram para a variação observada nestes componentes (linha escura). A linha mais clara indica a disparidade média baseada em 1000 simulações da evolução dos caracteres do esqueleto apendicular dos roedores sigmodontíneos sob movimento browniano. A área sombreada indica o intervalo de 95% DTT para os dados simulados. 169
8. ANEXO
Material examinado
Os espécimes analisados neste trabalho estão depositados nas coleções de mamíferos das seguintes instituições: MN, Coleção de Mamíferos do Departamento de Vertebrados do
Museu Nacional/UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil; MZUFV, Museu de Zoologia João Moojen de
Oliveira, Universidade Federal de Viçosa, Minas Gerais, Brasil; LZV-UFOP, Laboratório de
Zoologia de Vertebrados, Universidade Federal de Ouro Preto, Minas Gerais, Brasil; CNP-E,
Colección de Mamíferos-Colección de material de egagrópilas y afines “Elio Massoia”,
Centro Nacional Patagónico (CENPAT-CONICET), Puerto Madryn, Chubut, Argentina.
Tribo Abrotrichini: Abrothrix hirta (20 espécimes): CNP-E (502, 1015, 1257, 1435, 2736,
2744, 2747, 2745, 2796, 2850, 2858, 2862, 3663, 3833, 3892, 3893, 5100, 5469, 5471, 5468);
Paynomys macronyx (14 espécimes): CNP-E (441, 443, 445, 446, 823, 1896, 2373, 3624,
3888, 3889, 3890, 3891, 3896, 5365).
Tribo Akodontini: Akodon cursor (9 espécimes): MN (78917, 78930, 78962, 78974, 78980,
78984, 78985, 78996, 78997); Akodon montensis (19 espécimes): MN (68211, 68327, 68243,
68244, 68287, 68290, 68301, 68317, 68318, 68319, 68348, 79022, 78419, 78420, 78428,
78431, 78634, 78636, 78658); Akodon paranaensis (1 espécime): MN (79011); Akodon serrensis (15 espécimes): MN (78422, 78424, 78425, 78432, 78433, 78434, 78435, 78437,
78456, 78459, 78460, 78461, 78465, 78479, 78921); Bibimys labiosus (2 espécimes): MN
(78988), MZUFV (753); Blarinomys breviceps (4 espécimes): MN (70223, 70224, 70225,
70226); Brucepattersonius sp. (34 espécimes): MN (47457, 47458, 47459, 47460, 47465,
48016, 48017, 60589, 60594, 60595, 60596, 60601, 60602, 60603, 60605, 60606, 68344,
69581, 69656, 69689, 69690, 69717, 69720, 69731, 69744, 78542, 78421, 78623, 78659, 170
78703, 78704, 78951, 78952, 78954); Deltamys kempi (5 espécimes): MN (78491, 78496,
78502, 78510, 78579); Necromys lasiurus (43 espécimes): MN (36343, 36349, 36373, 36470,
36510, 36523, 36653, 36671, 37264, 37316, 37317, 64358, 64454, 64456, 64475, 64479,
64692, 67561, 67625, 67636, 67652, 68341, 74922, 74923, 74924, 74925, 74926, 74927,
74928, 74929, 74933, 74934, 74935, 74938, 74939, 74940, 74943, 74944, 74945, 74947,
74950, 74969, 74973); Oxymycterus amazonicus (3 espécimes): MN (79724, 79725,
M968449); Oxymycterus caparaoe (19 espécimes): MN (69583, 69591, 69594, 69595, 69600,
69603, 69604, 69607, 69610, 69612, 69615, 69620, 69636, 69643, 69648, 69652, 69653,
69671, 69672); Oxymycterus dasytrichus (22 espécimes): MN (46648, 46652, 46653, 47985,
62241, 62242, 62243, 62245, 62246, 62247, 62248, 62249, 62251, 62252, 62253, 62257,
62258, 62263, 62313, 72094, 72097, 77810); Oxymycterus delator (17 espécimes): MN
(69691, 69692, 69696, 69702, 69703, 69704, 69707, 69713, 69718, 69728, 69730, 69733,
69734, 69740, 69742, 69743, 69748); Oxymycterus quaestor (20 espécimes): MN (46646,
46647, 48082, 48083, 67490, 67491, 67495, 67496, 68339, 75361, 75362, 75363, 79072,
78454, 78470, 78471, 78473, 78477, 78523, 78556); Oxymycterus nasutus (22 espécimes):
MN (46683, 46691, 46708, 46709, 46712, 48748, 48752, 48753, 48754, 48758, 48759,
48761, 78443, 78451, 78466, 78486, 78487, 78492, 78507, 78519, 78521, 78537);
Oxymycterus rufus (2 espécimes): MN (65527, 65538); Scapteromys aquaticus (17 espécimes): CNP-E (710, 1496, 1911, 4146, 4608, 4639, 4641, 4644, 4652, 4653, 4654,
5245, 5246, 5247, 5303, 5308, 5310); Thaptomys nigrita (30 espécimes): MN (68219, 68225,
68227, 68261, 68264, 68270, 68277, 68278, 68300, 68302, 68304, 68308, 68309, 68310,
69617, 69630, 69631, 69632, 69641, 69642, 69670, 78423, 78458, 78475, 78478, 78633,
78641, 78661, 78663, 78675).
Tribo Andinomyini: Andinomys edax (2 espécimes): CNP-E (2364, 5491). 171
Tribo Euneomyini: Euneomys petersoni (14 espécimes): CNP-E (2406, 2411, 2413, 2414,
2415, 2416, 3674, 3700, 3780, 4420, 4429, 5406; 5467, 5470); Irenomys tarsalis (1 espécime): CNP-E (5295).
Tribo Oryzomyini: Cerradomys goytaca (6 espécimes): MN (67536, 70229, 73178, 73184,
73187, 73193); Cerradomys scotti (6 espécimes): MN (61667, 61668, 61670, 61671, 61679,
67089); Cerradomys subflavus (10 espécimes): MN (35903, 42861, 44545, 63350, 63351,
63390, 63426, 63429, 78968, 78969); Cerradomys vivoi (27 espécimes): MN (63381, 63382,
67528, 67529, 67533, 67534, 67535, 67541, 67543, 67544, 67545, 67546, 67565, 67567,
67629, 67631, 67634, 67691, 67736, 67749, 67794, 67800, 67805, 67809, 75924, 75927,
75928); Euryoryzomys lamia (1 espécime): MN (67090); Euryoryzomys nitidus (1 espécime):
MN (31033); Euryoryzomys russatus (28 espécimes): MN (48050, 68213, 68214, 68217,
68233, 68234, 68238, 68239, 68241, 68266, 68281, 68284, 68285, 68291, 68292, 68293,
68299, 68306, 70110, 70114, 70117, 70118, 73765, 75185, 78632, 78640, 78643, 78649);
Holochilus brasiliensis (5 espécimes): MN (75679), CNP-E (3964, 3965, 5269, 5321);
Holochilus chacarius (14 espécimes): CNP-E (1890, 1894, 2391, 3946, 3947, 3949, 3951,
3952, 3954, 3957, 3958, 3959, 3961, 4637); Holochilus sciureus (1 espécime): MN (70399);
Hylaemys laticeps (3 espécimes): MN (70052, 70058, 70059); Hylaemys megacephalus (31 espécimes): MN (36288, 36487, 36519, 37263, 37287, 37290, 37315, 37354, 37390, 64115,
64255, 64501, 64530, 70262, 70353, 70358, 70411, 70433, 70490, 70493, 70498, 70505,
70511, 70513, 70649, 70727, 70736, 70613, 70618, 70930, 70949); Hylaemys seuanezi (1 espécime): MN (35904); Neacomys guianae (14 espécimes): MN (70398, 70404, 70405,
70408, 70759, 70563, 70764, 70805, 70836, 70925, 70928, 70857, 70933, 70955); Nectomys squamipes (36 espécimes): MN (50550, 50551, 50552, 53386, 53387, 59009, 61798, 62198,
62199, 62200, 62201, 62202, 62203, 62205, 62207, 62208, 62211, 62212, 62213, 62215, 172
66175, 67029, 67032, 67034, 67035, 67037, 67039, 67041, 67044, 67045, 67046, 67053,
67054, 67851, 68334, 78983); Oecomys concolor (3 espécimes): MN (36231, 36301, 36399);
Oecomys mamorae (1 espécime): MN (63911); Oecomys sp. (38 espécimes): MN (37280,
64158, 64476, 64533, 64537, 64538, 64690, 64698, 70368, 70406, 70474, 70407, 70482,
70484, 70486, 70488, 70534, 70566, 70624, 70791, 70932, 70935, 70941, 70942, 70495,
70510, 70628, 70768, 70786, 70804, 70926, 70927, 70929, 70931, 70938, 70939, 70951,
70954); Oligoryzomys flavescens (12 espécimes): MN (69577, 69578, 69579, 69697, 69706,
69709, 69722, 69736, 69749, 78447, 78448, 78464); Oligoryzomys fornesi (1 espécime): MN
(61655); Oligoryzomys nigripes (41 espécimes): MN (43836, 43837, 61715, 61716, 61717,
61718, 61728, 66152, 66153, 66156, 66157, 66159, 66217, 68335, 69638, 69919, 69921,
69924, 69926, 69932, 70227, 72096, 72137, 75328, 75337, 79850, 78516, 78533, 78566,
78570, 78598, 79018, 78449, 78457, 78467, 78963, 78965, 78966, 78967, 78970, 78971);
Sooretamys angouya (4 espécimes): MN (50234, 68220, 68267, 71849); Zygodontomys sp.
(28 espécimes): MN (69023, 69029, 69077, 69078, 70316, 70329, 70336, 70337, 70347,
70350, 70351, 70352, 70388, 70391, 70400, 70581, 70582, 70588, 70737, 70740, 70741,
70742, 70743, 70747, 70761, 70777, 70778, 70934).
Tribo Phyllotini: Calomys callidus (1 espécime): MN (64176); Calomys sp. (28 espécimes):
MN (76135, 76139, 76141, 76156, 76158, 76180, 76799, 76809, 76812, 76814, 76822,
76823, 76825, 76826, 76781, 76783, 76787, 76789, 76793, 76795, 76796, 76797, 76798,
76800, 76801, 76802, 76803, 76804); Eligmodontia sp. (10 espécimes): CNP-E (939, 1067,
1142, 1164, 1244, 1636, 2250, 3197, 4398, 5436); Tapecomys primus (2 espécimes): CNP-E
(828, 829).
173
Tribo Reithrodontini: Reithrodon auritus (9 espécimes): CNP-E (1161, 2001, 2004, 2008,
2010, 2011, 4831, 5441, 5849).
Tribo Sigmodontini: Sigmodon hispidus (1 espécime): CNP-E (6068).
Tribo Thomasomyini: Rhagomys rufescens (2 espécimes): LZV-UFOP (215R), MN
(65545); Rhipidomys itoan (12 espécimes): MN (63603, 63606, 63609, 63613, 63614, 63615,
63616, 63620, 63623, 71199, 71204, 71205); Rhipidomys macrurus (15 espécimes): MN
(4323, 4333, 4335, 5196, 30016, 30017, 34408, 34409, 34410, 34411, 34429, 63317, 63318,
63321, 63324); Rhipidomys mastacalis (11 espécimes): MN (34430, 36358, 46564, 67751,
67826, 67827, 67875, 72704, 72705, 72706, 72707); Rhipidomys sp. (10 espécimes): MN
(UHE42, UHE3253, OT4709, OT5070, OT6926, 38538, 38589, 66060, 67813, 77809).
Tribo Wiedomyini: Wiedomys pyrrhorhinos (9 espécimes): MN (62180, 63357, 63420,
73442, 73453, 73461, 73477, 75110, 75126).
Incertae sedis: Abrawayaomys ruschi (4 espécimes): MN (67557); LZV-UFOP (62M, CAC
89, CAC 121); Delomys altimontanus (5 espécimes): MN (60573, 60574, 60584, 60585,
79013); Delomys dorsalis (22 espécimes): MN (44058, 60572, 60577, 60578, 60580, 60581,
60582, 60583, 60586, 78501, 78540, 78562, 78564, 78682, 78686, 78687, 78690, 78691,
78698, 78909, 78915, 79021); Delomys sublineatus (4 espécimes): MN (78652, 78660,
78674, 78676); Juliomys pictipes (3 espécimes): MN (68336, 68347, 69765); Juliomys rimofrons (1 espécime): MN (77793); Juliomys sp. (3 espécimes): MN (71882, 74334,
74335); Phaenomys ferrugineus (1 espécime): MN (53614).