Analyse de l’activité de prédation du Grand cormoran (Phalacrocorax carbo) sur les salmonidés

migrateurs du bassin versant de l’ (76)

Résultats préliminaires en période de dévalaison des smolts de Saumon Atlantique (Salmo salar) et de Truite de mer (Salmo trutta)

©Yann Février, GEOCA

Par Floriane Lutz, Crédit photo : Yann Février Master 1 PNB : Patrimoine Naturel et Biodiversité - Université de Rennes I - Années 2020-2021 -

Structure d’accueil : Association Seinormigr - Seine Normandie Migrateurs Maître de stage : Geoffroy Garot - Directeur de l’association Seinormigr Encadrants : Maxime Potier (Responsable Technique - Antenne Seinormigr de Mondeville (14)) Alice Lemonnier (Chargée d’étude - Seinormigr) Référente universitaire : Tatiana Colchen, Enseignante-chercheuse - FRE 2030 BOREA-MNHN

Stage du 06 avril au 30 juillet 2021 et date de soutenance, le 22 juin 2021

Remerciements

Je tiens tout d’abord à adresser un grand merci à Maxime Potier et Alice Lemonnier qui ont su m’encadrer avec justesse, bienveillance (et patience surtout !). Je garderais en mémoire nos discussions, longues ou courtes, lors des sorties terrains et les leçons que j’ai tiré de ce stage dont je vous serais toujours reconnaissante. Merci Maxime, pour tous tes conseils avisés mais aussi pour bien d’autres choses qui n’ont l’air de rien, comme m’avoir fait partager ta passion du milieu aquatique et tes connaissances des rapaces, Merci Alice, pour tes conseils poussés et rigoureux qui me poussent sur la bonne voie, tout comme tes points de vue intéressants et atypiques qui ont sincèrement élargis ma manière de voir les choses.

J’aimerais également vivement remercier Geoffroy Garot, mon maître de stage, pour qui je suis très reconnaissante de m’avoir acceptée et d’avoir choisi de placer sa confiance en moi.

Merci à Agathe, de la LPO, pour sa gentillesse, son humour, toutes nos conversations et pour avoir partagé sa grande passion des oiseaux, ça a l’air si simple quand on est avec toi !

Merci également à Alexandre Carpentier, chercheur au MNHN, qui a su nous conseiller, nous guider et douter avec nous dans les méandres des pelotes.

Je dis nous car Johanna Theys, stagiaire équivalente de Bretagne, a été ma partenaire de pelotes et a su rendre ça plus joyeux. Merci à toi, pour ça et pour ta vision de la vie pleine de libertés et de découvertes.

Enfin, je tiens à adresser un remerciement particulier à ma famille qui me soutient depuis longtemps et notamment mon père qui me transmet des coupures de journaux sur les cormorans ! Merci à toi, Yamina pour ta précieuse amitié de toujours et merci à toi, Quentin, pour ton soutien infaillible et tout le reste.

Introduction Le Grand cormoran, Phalacrocorax carbo (Suliformes : Phalacrocoracidae) fait l’objet de débats sur son impact potentiel sur les stocks de poissons entre gestionnaires de l’environnement et pêcheurs essentiellement (Marzano & Carss, 2005 ; Saulamo et al., 2001). L’espèce était pourtant presque en voie d’extinction en Europe au XXème siècle. Une colonie nicheuse se maintenait sur le littoral cauchois, à l’Est de en . Suite à sa mise en réserve en 1931 et à l’intégration du statut d’espèce protégée en 1979, les populations ont augmenté puis se sont stabilisées (Marion, 2019). Il existe 2 sous-espèces difficilement distinguables, l’une plutôt maritime, P. c. carbo, entièrement protégée, et l’autre plutôt continentale, P. c. sinensis, qui peut faire l’objet de tirs de régulation selon le département (Marion, 1983 ; Marion & Le Gentil, 2006). Ainsi, la soudaine croissance de ses effectifs, ajoutée à son caractère piscivore et opportuniste, en a fait une espèce controversée (Suter, 1991). L’une des principales raisons limitant la résolution de cette opposition est le peu d’études réalisées sur l’influence de la prédation du Grand cormoran sur les stocks de poissons (Ovegård et al., 2021 ; Jepsen et al., 2010 ; Russell et al., 2003). En effet, faire le lien entre le Grand cormoran et les populations de poissons est délicat (McKay et al., 2003). Il est alors nécessaire de déterminer l’apport de nourriture quotidien moyen, les dynamiques de population des poissons locales ou encore le régime alimentaire du prédateur (Russell et al., 2003). Les populations de salmonidés migrateurs tels que le Saumon Atlantique, Salmo salar et la Truite de mer, Salmo trutta (Salmoniformes : Salmonidés), d’une importance écologique et économique particulière, ont diminué de 70% ces 40 dernières années (Cefas 2014). Les salmonidés sont particulièrement sensibles aux perturbations lors de la phase de dévalaison des smolts, qui survient de fin février à mi-mai (Jepsen et al., 1998). La prédation du Grand cormoran peut ainsi avoir un effet négatif conséquent sur eux (Källo et al., 2020) ou bien, à l’inverse, n’avoir qu’un faible effet (Lähteenmäki, 2020). Lors de cette période critique, les smolts se déplacent en banc et deviennent des proies nutritives et abondantes (Bœuf, 1993 ; Michael, 1998). Ils ont donc tendance à être plus préférentiellement capturés ce qui peut alors entraîner une forte mortalité (Aarestrup et al., 1999 ; Jepsen et al., 2006). De plus, les poissons de petite taille ont tendance à être plus prédatés par le cormoran, par exemple, ceux de moins de 100 g (Grémillet et al., 2006) ou de 20 cm (Čech et al., 2008 ; Lorentsen et al., 2004). Les populations de salmonidés et de cormoran en Normandie, comptent parmi les plus importantes du territoire, notamment dans la zone du bassin versant de l’Arques (ONEMA, 2010 ; Marion, 2019). En Normandie, le Grand cormoran est sédentaire ou de passage régulier

1 en période de dévalaison des smolts, en mars et avril, avant de partir en migration (GONm, 2016). L’Arques a la particularité de terminer sa course dans l’estuaire artificiel du port de Dieppe qui se compose de clapets à marée. Ceux-ci s'ouvrent à marée descendante et se ferment à marée montante. L’estuaire est un passage obligé des poissons migrateurs et les clapets limitent leur traversée. La zone de transition saumâtre s’écoulant librement d’un estuaire naturel n’est alors pas présente (Washington & Cedar, 2010). Les smolts se retrouvent directement dans l’eau de mer, leur provoquant un choc osmotique brutal. Suite à cela, les smolts fragilisés peuvent devenir des proies plus faciles pour les prédateurs tels les cormorans (Fresh, 2006 ; Koed et al., 2006). De plus, Handeland et ses collaborateurs (1996) ont démontré qu’un choc osmotique pouvait également réduire les comportements anti-prédateurs (fuite ou regroupement en banc) chez le Saumon Atlantique.

Cette étude étant innovante du fait du nombre réduit d’études sur le sujet (Ovegård et al., 2021 ; Jepsen et al., 2010) et se déroulant sur un an, son objectif premier est de développer un protocole standardisé et reproductible de l’analyse des variations spatio-temporelles de la prédation du Grand cormoran sur les salmonidés migrateurs. Ce rapport en présente les premiers résultats en période de dévalaison des smolts, du 31/03/21 au 19/05/21. Trois axes expérimentaux principaux seront abordés. Tout d’abord, 1) une analyse de la répartition spatiale et temporelle des populations de Grand cormoran sur l’Arques permettra de mieux comprendre les enjeux de prédation sur les salmonidés selon la période et le site. Une diminution globale des effectifs observés est attendue suite aux départs en migration après avril. 2) Ensuite, une attention particulière sera apportée à la zone du bassin portuaire de Dieppe afin d’étudier les préférences de prédation des cormorans en fonction du passage des smolts désorientés par le milieu marin, c’est-à-dire, selon l’ouverture des clapets. Il est supposé que les cormorans pourraient se spécialiser sur cette configuration de pêche en particulier et notamment, plus la date est proche du pic de dévalaison des smolts, ceux-ci étant abondants. 3) Enfin, la variation temporelle de la part de salmonidés dans le régime alimentaire du cormoran en rivière sera estimée par la méthode d’analyse des pelotes de réjection (Duffy & Jackson, 1986 ; Casaux et al., 1997). Les pelotes de cormorans sont régurgitées une fois par nuit (Zijlstra, 1995 ; Mckay et al., 2003). Elles contiennent les restes alimentaires non digérés soit essentiellement, des otolithes, pièces de l’oreille interne spécifique à chaque espèce et autres pièces squelettiques consommés dans les 24h environ (Johnson et al., 2010 ; Barrett et al., 1990, Leopold et al., 1998). Il est supposé que le cormoran suivrait une stratégie optimale

2 de recherche de nourriture selon la densité de la proie, ce qui impliquerait que les smolts soient plus ingérés que les autres espèces en période de dévalaison, par leur abondance et le fait qu’ils se déplacent en banc notamment (Mac-Arthur & Pianka, 1966 ; Gwiazda & Amirowicz, 2010). Les pelotes du bassin versant de l’Arques seront aussi comparées à celles du Léguer en Bretagne. L’intérêt tient dans son caractère préservé, site « rivière sauvage » et ayant des pelotes obtenues en estuaire.

Matériel et méthodes 1. Site d’étude 1.1. Bassin versant de l’Arques L’étude se déroule sur le bassin versant de l’Arques, Site d'Intérêt Communautaire et donc zone Natura 2000, situé au Nord-Est de la Seine-Maritime, en Normandie. L’Arques est un fleuve se jetant dans la Manche à Dieppe. Il est constitué par trois rivières qui confluent vers lui, la Béthune, la et l’ (Fig. 1). La zone d’étude se restreint au tiers avals des trois rivières et va du bassin portuaire de Dieppe, où se déverse l’Arques, à Saint-Hellier, sur la Varenne, Neufchâtel-en-Bray, sur la Béthune et Londinières, sur l’Eaulne, soit au total 76,5 km de cours d’eau et une surface de 3,02 km2 de plans d’eau.

Fig. 1 : Cartographie du bassin versant de l’Arques (76) dans les limites de la zone d’étude. Réalisé sous QGIS (version 3.10). Chaque ville indiquée correspond à un point d’observation des prospections sur les linéaires des cours d’eau.

La zone d’étude comprend : - L’estuaire artificiel de l’Arques (49.923250, 1.086772) à Dieppe. Celui-ci dispose de clapets à marée qui s'ouvrent et se ferment selon la marée et la hauteur d’eau.

3 - Les trois dortoirs de cormorans en rivière. Il s’agit d’un arbre le plus souvent. Ils sont situés à (49.769427, 1.179944), à Saint-Hellier (49.740901, 1.185795) et le dernier, qui nous a été indiqué le 28/04/21, à Saint-Germain-d’Étables (49.841145, 1.174083). • Les linéaires de la Béthune, la Varenne et l’Eaulne à prospecter pour relever la présence générale de cormorans et autres dortoirs.

1.2. Bassin versant du Léguer, Bretagne Le suivi du linéaire du Léguer (Nord de la Bretagne), de l’estuaire jusqu’à Belle-Isle-en-Terre, est réalisé lors d’une autre étude équivalente à celle-ci. Ce fleuve est labellisé “Site rivières sauvages” et classé Natura 2000. Le Léguer est caractérisé par une forte présence de Saumon Atlantique (BGM, 2021). A l’inverse de celui de l’Arques, l’estuaire du Léguer est naturel. Différents dortoirs sont suivis, un à l’estuaire et 1 continental, à Kerzouidic.

L’Arques (Pays de 2. Biologie des espèces Caux) 2.1. Grand cormoran Le Grand cormoran (Phalacrocorax carbo) a une répartition mondiale, excluant l'Amérique du Sud et l'Antarctique (Johnsgard, 1993). Des populations hivernantes, c’est-à-dire non migratrices, de la sous-espèce P. c. carbo nichent sur le littoral de la Manche, du à la Bretagne (Fig. 2). P. c . sinensis reste plutôt en rivière, ce qui correspondrait aux dortoirs prospectés ici. En période de reproduction, de Fig. 2: Carte de répartition des colonies de Grands janvier à juillet, les cormorans sédentaires nichent sinon, ils Cormorans en France en 2009 (Marion, 2012) se réunissent en différents dortoirs. En moyenne, sur l’année, un cormoran consommerait entre 350 et 450 grammes de nourriture par jour environ (GONm, 2019 ; Ventard, 1997).

2.2. Saumon Atlantique et Truite de mer Le Saumon Atlantique (Salmo salar) et la Truite de mer (Salmo trutta) sont des poissons amphihalins anadromes, c’est-à-dire qu’ils migrent vers le milieu marin où ils effectuent leur croissance et remontent les rivières pour se reproduire. Ils sont en régression (Klemetsen, 2003) et classé EN (En danger) et VU (Vulnérable) sur la liste rouge de l’IUCN. Protégés nationalement et à l’échelle européenne pour le Saumon. La Truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss) est, quant à elle, introduite et en général, dulçaquicole. La smoltification du Saumon Atlantique et de la Truite de mer va induire de grandes adaptations physiologiques, physiques et comportementales (nage en banc...) pour pouvoir supporter le

4 choc osmotique induit par le passage à l’eau salée. La dévalaison des smolts a lieu de fin février à mi-mai avec un pic en avril le plus souvent (Fournel et al., 2010 ; Bosc et al., 2016). Cette année 2021, le pic de dévalaison s’est produit en début mars sur le cours d’eau de la Bresle (Flessel et al., 2021), voisin de l’Arques d’environ 30 km de distance. Leurs caractéristiques similaires et leur proximité permettent de transposer les périodes de dévalaison entre les cours d’eau.

3. Protocole d’échantillonnage Six journées de suivi ont été effectuées du 31/03 au 19/05/21, à raison d’une fois par semaine en avril, pour la période de dévalaison des smolts, à partir du 14/04/21 (Tab. 1). Tab. 1 : Journées de suivis sur le bassin versant de l’Arques et paramètres relevés

Échantillonnage Site d’observation Paramètres relevés

31 mars Dortoirs • Abiotiques : Météo (nuage, pluie, vent de 0 à 2) ; Heure ; Lieu 14, 21, 28 avril Prospections ou Coordonnées GPS ; Ouverture des clapets • Biotiques : Effectif et comportement : En pêche, repos ou vol 05, 19 mai Bassin portuaire avec direction (Amont vers aval ou inversement ou autre)

Ainsi, sur une journée était réalisé : A. Récolte des pelotes aux dortoirs Les pelotes de réjections nécessaires à l’analyse du régime alimentaire du Grand cormoran, étaient récoltées aux différents dortoirs le matin. Théoriquement, les cormorans régurgitent une pelote une fois par nuit (Mckay et al., 2003). Toute présence de cormoran était également relevée (Tab. 1). Au protocole, s’est ajouté le dortoir nouvellement identifié au fur et à mesure des suivis. La récolte de pelotes au dortoir de Saint-Hellier est impossible. B. Comptage au bassin portuaire à marée montante et descendante Ensuite, le comportement de pêche des Grands cormorans au bassin portuaire de Dieppe, était observée au niveau des clapets à marée pendant une durée de 30 minutes. Pour cela, le site était échantillonné deux fois dans la journée, à marée descendante et montante, lorsque le passage des poissons était permis ou non. L’ouverture et fermeture des clapets dépendait également d’une hauteur minimale et maximale d’eau inconnue. C. Comptage aux dortoirs Un suivi de la présence de Grand cormoran aux différents dortoirs était effectué le soir, de 19h à la tombée de la nuit. Le suivi au 31/03/21, n’a pas été effectué car le protocole n’était pas encore complet. Le dortoir de Saint-Germain-d’Étables n’a été suivi qu’à partir du 28/04/21. D. Prospection des linéaires

5 Pour estimer le taux de présence, la répartition des populations et l’identification de dortoirs non connus, les linéaires des différents cours d’eau ont été prospecté (Fig.1). Ainsi, à chaque suivi était prospecté l’un des linéaires ou plusieurs. Les prospections couvraient la zone, soit jusqu’à Neufchâtel-en-Bray pour la Béthune, Londinières pour l’Eaulne et Saint-Hellier pour la Varenne. Les différents points d’observation étaient relevés pendant 5 à 10 min et choisis selon la proximité à un plan d’eau sur le linéaire car il semble s’agir des préférences de dortoirs ou reposoirs des cormorans (Ali et al., 2017). Les sites où avait été remarqué une présence de cormoran étaient également inclus par la suite dans les prospections dudit linéaire.

4. Analyse des pelotes de réjection au laboratoire Chaque pelote de réjection récoltée était systématiquement conservée à - 20°C au MNHN (Muséum) de Dinard puis analysée pour identifier si la proie était un salmonidé ou non. 4.1. Extraction des otolithes ou autre pièce permettant l’identification Les otolithes et autres pièces squelettiques caractéristiques permettant l’identification (maxillaires, prémaxillaires, vertèbres, opercules pharyngiens...) ont été triés (Tercerie et al., 2019). Les otolithes sont spécifiques et subsistent à la digestion. Pour chaque poisson, il existe trois paires d’otolithes : l’asteriscus, la sagitta et le lapillus. Seuls les sagittae (plus de 1mm) sont analysés. Lorsque la pelote contenait beaucoup de matière organique, de la soude (NaOH) était utilisée pour la dissoudre. Par la suite, la pelote était passée au tamis 1 mm pour éliminer la matière organique dissoute et prélever les pièces. 4.2. Dénombrement des proies Si possible, les otolithes étaient regroupés par paire pour dénombrer les proies par pelote. Il était impossible, au niveau actuel, de compter les proies avec seulement les pièces squelettiques. 4.3. Identification de la proie : Salmonidé ou non L’identification s’effectuait avec l’appui de la banque de données en ligne sur les otolithes, Aforo (Lombarte et al, 2006) et celle sur les pièces squelettiques des poissons, Ostéobase (Tercerie et al., 2019) principalement. Certains ouvrages (Conroy et al., 1993 ; Kees et al., 2017) complétaient les bases de données par des clés d’identification. Les loupes binoculaires, permettaient une analyse plus approfondie. L’espèce précise est dure à déterminer car les otolithes de Saumon Atlantique et de Truite de mer se ressemblent (Fig. 3). Ils sont concaves, avec une “bosse” et plus longs pour la truite de Mer. Celui de la truite arc-en-ciel est plus court. Fig. 3: Otolithes sagitta de Salmo salar, Salmo trutta et Oncorynchus mykiss, respectivement. Vus au microscope optique (x20) sur fond noir. (Photographies : Campana, 2004, Leopold et al., 2001, Ling & Chang, 2012)

6 Analyses statistiques

Toutes les analyses ont été réalisées à l’aide du logiciel R (version 1.3.1073). Pour ces analyses, le seuil de significativité choisi est de 0,05 (* : p<0,05; ** : p<0,01; *** : p<0,001). 5.1. Analyse spatio-temporelle de la répartition du Grand cormoran sur l’Arques La répartition des populations de Grand cormoran a été estimée à l’aide de deux Modèles Linéaires Généralisés (GLM) à loi de distribution de Poisson (Quasi-Poisson, McCullagh and Nelder, 1989) sur les données de prospections des différents cours d’eau (La Béthune, l’Eaulne, la Varenne et l’Arques) et de comptage le soir aux dortoirs (Muchedent, Saint-Hellier, Saint- Germain-d’Étables). L’effet de la date et des différents sites sur l’effectif observé de cormorans a donc été testé (N échantillonnage : prospection=30 et dortoir=11). Effectifs des prospections ou dortoir ~ Date + Cours d’eau ou dortoir 5.2. Analyse du comportement de prédation au bassin portuaire de Dieppe Un GLM à loi de distribution binomiale (McCullagh and Nelder, 1983) a été réalisé pour déterminer si les comportements de prédation étaient plus importants lorsque les smolts peuvent migrer dans le bassin quand les clapets sont ouverts et plus la période était proche du pic de dévalaison des smolts (mars). L'effet de la date, de l'ouverture des clapets (Ouvert / Fermé), de la météo (“Beau”, “Couvert” et “Mauvais”) et de l’heure (Matin / Soir) a donc été testé sur le nombre de comportement de prédation des cormorans présents (n=77). Comportement de prédation ~ Date + Ouverture clapet + Météo + Heure 5.3. Estimation de l’orientation du régime alimentaire du Grand cormoran vers les Salmonidés sur le bassin versant de l’Arques et du Léguer Un GLM à loi de distribution de Poisson (Quasi-poisson, McCullagh and Nelder, 1989) a été réalisé pour déterminer si le nombre de salmonidés retrouvés par pelotes était lié aux dortoirs, aux deux bassins (Arques et Léguer) et à la date. (N pelotes : Arques=36 ; Léguer= 63). Nombre de salmonidés ~ Dortoir (Arques et Léguer) + Période

Résultats 1. Analyse spatio-temporelle de la répartition du Grand cormoran sur l’Arques D’après le GLM, la date et le site ont une influence significative sur les effectifs notés lors des prospections (GLM, df=3 ; 9,1< F<14,8 ; 0,002

7 à 3,3 puis à 0,3 (Fig. 4, Tab. 2). Les dates du 14/04 et du 21/04 ne comprenaient le suivi que du dortoir de Muchedent, aucune moyenne n’a pu être calculée, ne permettant pas de confirmer la tendance retrouvée dans les prospections au 21/04. Le dortoir de St-Germain-d’Étables semble également présenter un effectif de cormoran supérieur aux deux autres (Tab. 2).

Tab. 2: Effet du site (cours d’eau ou dortoir) et de la date sur l’effectif de Grand cormoran retrouvé lors des prospections des linéaires des cours d’eau et des comptages aux différents dortoirs. Les tests statistiques des données de prospection et de suivi aux dortoirs ont respectivement été réalisés avec un GLM quasi-poisson. N = Nombre de cormoran Degrés de Valeur du Modalités du Moyenne des effectifs +/- Erreur- Répartition Facteur P Groupe liberté test facteur standard (SE)

La Béthune 0,08 +/- 0,29 / L’Eaulne 0,25 +/- 0,19 / Cours d’eau 3 14,777 0,002 ** La Varenne 1,91 +/- 0,68 / L’Arques 0,5 +/- 0,25 / ~ Effectif des prospections 14,04,21 0 / 21,04,21 0,6 +/- 0,52 / Date 3 9,1181 0,028 * 28,04,21 0,5 +/- 0,39 / 05,05,21 0 / Muchedent 1,6 +/- 0,73 A Lieu du 4,674e-12 2 52,178 Saint-Hellier 2 +/- 0,71 A dortoir *** St-Germain, 8,33 +/- 1,75 B

~ Effectif aux 14,04,21 N = 5 A dortoirs 21,04,21 N = 0 ABC 3,984e-15 Date 4 73,577 *** 28,04,21 7,67 +/- 2,99 A 05,05,21 3,33 +/- 0,80 B 19,05,21 0,33 +/- 0,76 C

Fig. 3 : Effectif de Grand cormoran retrouvé au sein des différents dortoirs de l’Arques selon les dates de suivi (avril- mai 2021). a,b,c représente les différences entre dates et A et B, les différences entre dortoirs (Tab2).

2. Analyse du comportement de prédation au bassin portuaire de Dieppe Tab, 3: Effet de l’ouverture des clapets, de la date, de l’heure et de la météo sur le nombre de Grand cormoran en pêche au bassin portuaire de Dieppe. Les tests statistiques ont été réalisés avec un GLM binomial. Comportement Facteur Degrés de Valeur du P Modalités du facteur Moyenne des effectifs +/- Groupe liberté test Erreur-standard (SE) Ouverts 3,17 +/- 0,08 A Clapet 1 5,157 0,023 * ~ En pêche Fermés ou peu ouverts 1,67 +/- 0,07 B

8 Date 31,03,21 5 +/- 0,10 AB 14,04,21 2,5 +/- 0,13 AB

1,122e-05 21,04,21 0,5 +/- 0,09 AB 5 30,602 *** 28,04,21 0,5 +/- 0,09 A 05,05,21 4 +/- 0,10 B 19,05,21 2 AB Matin 2,5 +/- 0,08 Heure 1 0,000 0,100 A Soir 2,33 +/- 0,08 1 : "Ensoleillé" 2,83 +/- 0,07 Météo 2 10,740 0,005 ** 2 : "Couvert" 1,4 +/- 0,14 A (1 à 3) 3 : "Intempérie" 5 +/- 0,18

D’après le GLM, l’ouverture des clapets, la date et la météo ont un effet sur le nombre de cormorans en pêche (GLM, 1

Fig. 4 : Nombre de Grands cormorans en pêche selon l’ouverture des clapets augmentation des comportements et la date d’échantillonnage. Significativité des dates selon le GLM (Tab. 3) de pêche (Fig. 5 ; Tab. 2).

3. Estimation de l’orientation du régime alimentaire du Grand cormoran vers les Salmonidés sur le bassin versant de l’Arques et du Léguer Les sites des bassins versants de l’Arques et du Léguer ont été échantillonnés à la même période mais avec 2 suivis de moins pour le Léguer. À Muchedent et Kerzouidic, peu de pelotes ont été retrouvées (Tab. 4). Les pelotes contenant le plus de salmonidés sont celles de Kerzouidic tandis que les pelotes de l’estuaire du Léguer et de Muchedent n’en présentent que peu (Tab. 4).

Tab. 4: Tableau récapitulatif de la prédation du Grand cormoran sur les salmonidés par l’analyse des pelotes de réjection Bassin Date Site Nb. pelote Nb. moyen d’individu / pelote Nb. total de salmonidés 31 mars Muchedent 2 1,5 1 Arques 14 avril Muchedent 16 9,25 0

21 avril Muchedent 1 9 1

9 Ntot = 36 pelotes 28 avril Muchedent 2 7 0 05 mai St-Germain-d’Etables 15 3,15 0 N analysées = 36 Muchedent 0 NA NA 19 mai Muchedent 0 NA NA

22 mars Estuaire + Kerzouidic 6 + 4 7,5 + 1 0 + 11 Léguer 06 avril Estuaire + Kerzouidic 7 + 1 6,57 + 0 0 + 1 Ntot = 175 21 avril Estuaire + Kerzouidic 5 + 2 9,6 + 3 0 + 7 N analysées = 63 27 mai Estuaire + Kerzouidic 5 + 1 1,4 + 0 4 + 3 D’après le GLM, le lieu du dortoir et le bassin versant ont un effet significatif sur le nombre de salmonidés retrouvés dans les pelotes (GLM, 1

Tab. 5: Effet du dortoir, de la période et du bassin versant sur le nombre de salmonidés retrouvés dans les pelotes de réjection de Grand cormoran. Les tests statistiques ont été réalisés avec un GLM quasi-poisson. (/ : Aucun résultat) Régime alimentaire Facteur Degrés de Valeur du P Modalités du facteur Moyenne des salmonidés +/- Groupe liberté test Erreur-standard (SE) Muchedent (Arques) 0,09 +/- 0,64 A

3,395e-08 Saint-Germain- 0 +/- 0,85 AB Dortoir 3 37,624 d’Étables (Arques) *** Estuaire (Léguer) 0,17 +/- 0,07 A Kerzouidic (Léguer) 2,75 +/- 0,57 B

16,03-31,03 1 +/- 0,20 / ~ Nombre de 01,04-15,04 0,04 +/- 0,75 / salmonidés par Période 4 8,318 0,081 pelotes 16,04-30,04 0,80 +/- 0,15 / 01,05-15,05 0 +/- 0,85 / 16,05-31,05 0,87 +/- 0,20 / L’Arques 0,05 +/- 0,16 A Bassin 1 12,336 0,0004 *** Le Léguer 1,22 +/- 0,25 B

10

Fig. 7 : Comparaisons du nombre de salmonidés retrouvé dans les pelotes en fonction des différents dortoirs selon le GLM (Tab. 5). Les dortoirs sont séparés selon leur bassin versant.

Discussion 1. Analyse spatio-temporelle de la répartition du Grand cormoran sur le bassin versant de l’Arques Notre hypothèse de départ était qu’il y aurait une diminution du taux de présence du Grand cormoran dans le temps suite aux départs en migration après avril. Il était supposé une plus forte présence en mars et avril, lorsque les cormorans sont en passage régulier, sur les linéaires des cours d’eau et aux dortoirs. La plus grande partie de la dévalaison des smolts est aussi censée se produire en mars-avril (Muir et al., 1994). Ainsi, catégoriser la dynamique des populations de Grand cormoran dans le temps permettrait de mettre en évidence les chevauchements avec les pics de présence de salmonidés. Tandis que caractériser la population spatialement, permettrait de définir les milieux plus ou moins soumis à prédation. 1.1. Prospections – Les résultats statistiques ont montré une influence de la date et des cours d’eau échantillonnés sur les effectifs de Grand cormorans recensés lors des prospections. Selon les moyennes obtenues, le léger pic de présence des cormorans était au 21 et 28 avril. Cependant, sur la totalité des dates d’échantillonnées, peu de cormorans ont été aperçus. Le site de l’Arques ne serait donc globalement que peu peuplé en avril-mai avec un pic de présence en seconde moitié d’avril. Cependant, les prospections peuvent n’être pas représentatives car les cormorans peuvent être abondants sur des sites précis plutôt que répartis globalement. Cela peut néanmoins montrer la tendance globale de la dynamique de population. Quant au cours d’eau, la Varenne semble être la plus peuplée. C’est, par ailleurs, sur ce cours d’eau que se situent l’ensemble des dortoirs de cormorans échantillonnés dans cette étude. Cela indique donc potentiellement que certains paramètres de cette rivière favorisent la venue de cormorans. Parmi les trois cours d'eau qui forment l'Arques, la Varenne est le plus court mais est aussi celui qui dispose du débit le plus élevé et draine le bassin le plus étendu (“Banque Hydro”, 2021). Un débit élevé constitue l’un des facteurs pouvant entraîner une plus grande abondance de poissons

11 (Baran et al., 2015). Cependant, le taux de salmonidés présents est moindre que sur la Béthune (Seinormigr, 2016). Cela indiquerait que l’abondance de salmonidés ne semble pas être le critère prépondérant de présence des cormorans. La Varenne est également la rivière disposant du plus de plans d’eau des trois cours d’eau formant l’Arques (105 contre 0 pour la Béthune et 29 pour l’Eaulne) (Sofianos Natura 2000, 2008). Or, les préférences du cormoran en matière de dortoir et reposoir semblent favoriser la proximité à des plans d’eau de par leur côté clos et protégé (Ali et al., 2017). Il est aussi connu que l’espèce peut prédater en plans d’eau (Grémillet et al., 2012). Il pourrait être supposé que le cormoran favoriserait donc les zones mêlant rivière et plans d’eau, où il serait possible de pêcher et d’être en repos en zone calme et peu visible. Une espèce proche, le cormoran africain (Microcarbo africanus) présente cette préférence pour les eaux abritées avec des arbres émergents et des rivages en pente douce car il préfère pêcher dans des eaux peu profondes d'environ 2 m (del Hoyo et al., 1992, Nelson, 2005 ; Hockey et al., 2005 ; Brown et al., 1982). En définitive, la Varenne, certainement pour ses caractéristiques hydrographiques particulières, semble constituer un meilleur habitat pour le cormoran. 1.2. Suivi aux dortoirs – Les dortoirs constituant des sites où la présence de cormorans est avérée, leur suivi permet de mettre en évidence la période de départ en migration. Les résultats ont montré une influence du dortoir et de la date sur les effectifs. Ainsi, le dortoir de Saint- Germain-d’Étables semble présenter plus de cormorans que celui de Saint-Hellier et de Muchedent. Les 2 derniers sont situés plus au nord, à faible distance l’un de l’autre et entourés de quelques plans d’eau tandis que le premier est entouré d’un nombre plus conséquent de plans d’eau et est rarement visité (Sofianos, 2008). Les préférences citées précédemment pour une zone calme et abritée pourraient donc s’appliquer (Ali et al., 2017). Les récoltes de pelotes au dortoir de Muchedent, ont pu aussi faire fuir les individus (Grémillet et al., 1995). Les tirs, comme à Muchedent ou à St-Germain-d’Étables, peuvent aussi entrainer l’arrivée tardive des cormorans et entrainer une sous-représentation (Marion, 2018). - En ce qui concerne la répartition temporelle des effectifs aux dortoirs, le 28 avril semble culminer. Cependant, le dortoir de St-Germain-d’Étables n’ayant été compté qu’à partir du 28 et étant le plus peuplé, cela biaise les résultats antérieurs. Il sera nécessaire d’observer de nouveau ces résultats sur une plus longue période pour réellement mettre en évidence les pics d’effectifs. Une diminution des effectifs est ensuite observée de fin avril à mi-mai sur les trois dortoirs. L’hypothèse que les cormorans sont peu à peu partis en migration à la période de fin avril - début mai semble donc confirmée. Il est aussi possible que la diminution des effectifs soit due au changement de dortoir ou à une reproduction sur le littoral. Néanmoins, cela reste peu probable étant donné que la baisse des effectifs est observée sur les 3 dortoirs.

12 En ce qui concerne un possible chevauchement avec la période de dévalaison des smolts, les données de la Bresle, rivière voisine de l’Arques, indiquent que le pic de dévalaison s’est produit à la mi-mars et qu’ensuite, les effectifs ont connu une nette diminution (Flesselle et al., 2021). Ainsi, pour le mois d’avril et de mai, il ne semble pas y avoir de chevauchement entre les pics de présence des populations de smolts et de Grand cormorans, ce qui peut indiquer un plus faible impact de prédation en fin de période de dévalaison des smolts. L’année 2021 est cependant particulière car les populations piscicoles sont particulièrement pauvres sur la Bresle, ce qui peut être dû au fait qu’il s’agisse d’une année décennale sèche selon les premiers résultats de la DREAL de Normandie. Malgré cela, les cours d’eau cauchois, tel le bassin versant de l’Arques, maintiennent un débit normal ou en légère diminution (DREAL, 2021). Il sera important de comparer ces résultats avec ceux d’autres années. De plus, les effectifs des cormorans à la mi-mars n’ont pas été échantillonnés, ne permettant pas d’étudier la concordance des populations avec le pic de dévalaison. Il sera cependant nécessaire de compléter ce résultat en suivant les populations au mois de mars et à long terme pour mettre en évidence l’état réel des populations de cormorans au moment des pics de dévalaison des smolts.

2. Analyse du comportement de prédation au bassin portuaire de Dieppe L’hypothèse était que le Grand cormoran en prédation à l’estuaire artificialisé du bassin portuaire, pourrait se spécialiser sur les clapets à marée ouverts, lorsque les poissons désorientés par le choc osmotique, passent. Il était aussi supposé un taux de prédation plus grand lorsque la période était proche du pic de dévalaison des smolts, en mars sur la Bresle (Flesselle et al., 2021). Ils constituent, à cette période, la population la plus abondante de poissons migrateurs comme cela a été vu sur la Garonne (Bosc et al., 2017). La prise en compte d’autres facteurs, tels l’heure ou la météo, permettait de compléter la compréhension des variations de prédation. – Les résultats statistiques ont montré un effet significatif de l’ouverture des clapets à marée, de la date et de la météo sur le comportement de prédation. Selon les moyennes obtenues, il y a significativement plus de cormorans en prédation lorsque les clapets sont ouverts que lorsqu’ils sont fermés ou faiblement ouverts. L’hypothèse de départ est ainsi confirmée, l’ouverture des clapets semble entraîner une hausse de la prédation. Ce résultat peut être lié à la soudaine fragilité des poissons due au stress physiologique du changement brutal de milieu. Cela peut provoquer chez le Saumon Atlantique notamment, une réduction des comportements anti-prédation. Ils diminuent ainsi la distance de fuite et le comportement grégaire, entraînant une mortalité par prédation élevée (Handeland et al., 1996). De plus, au sortir des clapets, le fort courant entrave certainement les mouvements des poissons, ce qui peut

13 également contribuer à diminuer le taux de survie face à la prédation. Le courant pourrait aussi induire une re-suspension des sédiments de fond et entraîner une turbidité plus élevée. Cependant, la pêche du cormoran est surtout basée sur sa vision, la turbidité de l’eau induirait donc une baisse de performances ce qui n’est pas le cas ici (Strod et al., 2008 ; Muntz, 1990). – La date semble également avoir une influence sur le comportement de prédation. Le taux maximal de prédation observé fin mars puis sa diminution jusqu’au 28 avril, concorde avec la proximité au pic de dévalaison des smolts de la Bresle. Cela rejoint donc l'hypothèse de départ qui prédisait que le cormoran avait une stratégie optimale de la recherche de nourriture selon la densité de proies notamment (Gwiazda & Amirowicz, 2010). De plus, les cormorans sont ne peuvent survire sans proies présentes en fortes densités (Grémillet & Wilson, 1999). En effet, ils ont une isolation minimale due à leur plumage semi-perméable qui leur permet de plonger (Grémillet et al., 2005). En raison de cela, la recherche de proies implique des coûts de thermorégulation importants, faisant que les Grands cormorans ne peuvent pas prolonger leur temps dans l'eau (Wilson et al., 1992). En l'occurrence, les éventuelles proies abondantes ici, ce sont les smolts. Il peut alors être supposé que la prédation au bassin portuaire en période de dévalaison serait centrée sur les smolts. Cela sera à déterminer ultérieurement avec des analyses du régime alimentaire via les pelotes de réjection des cormorans estuariens si possible. Un pic de prédation s’est également produit le 5 mai. Ce jour-là, de fortes intempéries étaient présentes. La météo semblant augmenter nettement le taux de prédation lors d’intempéries selon les résultats obtenus, il se peut que cela soit mêlé. En définitive, s’il y a un pic de prédation du Grand cormoran au bassin portuaire de Dieppe, il n’est pas clairement caractérisé et nécessitera une analyse approfondie sur l’entière période de dévalaison, de fin février à mi-mai.

3. Estimation de la quantité de salmonidés ingérés par le Grand cormoran L’hypothèse initiale était que les smolts pourraient être les proies les plus préférentiellement ingérées en période de dévalaison, par leurs caractéristiques comportementales (regroupement en banc) et d’abondance (Bœuf, 1993). Cependant, seule une absence de prédation sur les salmonidés, à de rares exceptions près, a été observée sur les pelotes de rivière du bassin versant de l’Arques. Ainsi, les smolts ne semblent pas être la proie principale des Grands cormorans sur les rivières de l’Arques sur la période d’avril à mai 2021. Or, il est su que le pic de dévalaison s’est certainement produit début mars sur l’Arques (Flesselle et al., 2021). Cette période n’a pas été échantillonnée. Il n’est ainsi pas possible de conclure sur une absence de prédation des salmonidés par le cormoran sur l’Arques. L’étude se poursuivant jusqu'à fin mars 2022, l’analyse des pelotes de réjection sur la période de dévalaison prochaine pourra

14 trancher. Néanmoins, aucun effet de la période n’a été trouvé. Que ce soit plus ou moins proche du pic de dévalaison, le taux de salmonidés ingérés semble inchangé. De même pour le Léguer, il n’y a pas d’effet de la date. Cependant, celui-ci présente significativement plus de salmonidés sont consommés au Léguer dont une grande consommation de salmonidés en rivière (Kerzouidic) et presque pas en dortoir estuarien. Le Léguer est un site moins anthropisé que l’Arques, notamment par son label “rivière sauvage” et il présente beaucoup moins de plans d’eau. Il possède, de plus, une grande abondance de Saumon Atlantique. Il est alors possible que le taux de salmonidés prédatés soit dû au fait qu’il n’y ait que peu de proies alternatives en densité (Phillips et al., 2021). Il serait alors intéressant de vérifier si la présence de nombreux plans d’eau sur l’Arques n'entraînerait pas une consommation plutôt sur ceux-ci, délaissant ainsi les salmonidés en rivière. La question d’une prédation plus importante sur les étangs artificiels et piscicultures est aussi à se poser (Genard et al., 1993 ; Lekuona, 2001). L'identification de l'entièreté des espèces présentes dans les pelotes et de leur habitat, permettrait potentiellement d’y répondre. La quasi-absence de prédation de salmonidés sur l’estuaire du Léguer peut-être liée au fait qu’il s’agisse d’un estuaire naturel, ce qui n’est pas le cas de l’estuaire artificialisé de l’Arques. En effet, les clapets à marée provoquent un point de rupture de la continuité écologique, constituant une différence de taille avec le Léguer et impliquant des stratégies de prédation différentes. Il serait donc intéressant de se pencher sur l’analyse du régime alimentaire du cormoran à l’estuaire de l’Arques pour permettre une comparaison. Les pelotes des cormorans nicheurs seraient les plus intéressantes car ils s'alimentent presque exclusivement en estuaire (Jepsen et al., 2010). La récolte de leurs pelotes serait cependant incertaine car les nicheurs, en Seine- Maritime, sont sur des falaises difficiles d’accès. Finalement, il semble que le Grand cormoran sur les cours d’eau de l’Arques, ne présente qu’une très faible prédation sur les salmonidés, comme la comparaison au Léguer a pu le démontrer. Cependant, le faible nombre de pelotes trouvées sur l’Arques à certaines dates pourrait induire une sur ou sous-estimation du nombre de salmonidés prédatés car cela suppose qu’un faible échantillon est représentatif de la population. De plus, les pelotes sont soumises à de nombreux biais pouvant sous-estimer le nombre de proies (Mckay et al., 2003). Une sous-représentation de la population de cormoran est à exclure car le nombre de pelotes récoltées semble concorder avec le nombre d’individus retrouvés aux dortoirs, sachant qu’une pelote est produite par nuit environ (McKay et al., 2003).

Conclusion

15 Les résultats préliminaires de l’étude semblent montrer une population et une prédation faible du Grand cormoran en fin de période de dévalaison sur les cours d’eau de l’Arques. Cependant, il n’est pas possible, à ce jour, de conclure sur une faible ou forte prédation du cormoran sur les smolts ni de son influence sur les populations de proies. En effet, les analyses effectuées nécessiteraient d’être réalisées sur l’entière période de dévalaison des smolts pour prendre en compte l’ensemble des dynamiques des populations. De plus, il serait important de combiner l’analyse des pelotes avec d’autres méthodes telles un marquage des salmonidés (PIT-tag…) pour se visualiser ses limites sur l’Arques. Ajouté à une estimation de la taille des populations de proies, les influences potentielles de la prédation des Grands cormorans sur les populations de salmonidés pourraient ainsi être interprétées plus ne profondeur. Bibliographie Aarestrup, K., Jepsen, N., Rasmussen, G., Òkland, F., 1999. Movements of two strains of radio tagged Altlantic salmon, Salmo salar L., smolts through a reservoir. Fisheries Management and Ecology 6, 97–107. https://doi.org/10.1046/j.1365- 2400.1999.00132.x Ali, E., Belhamra, M., Houhamdi, M., 2017. Comparing habitat preferences of a set of waterbird species wintering in coastal wetlands of North Africa: implication for management. Ekológia (Bratislava) 36. https://doi.org/10.1515/eko-2017-0014 Baglinière, J.L., Leclerc, G., Richard, A., 1986. Comparaison entre l’âge et la croissance déterminés par scalimétrie et otolimétrie chez la truite de mer (Salmo trutta L.). Bull. Fr. Pêche Piscic. 56–66. https://doi.org/10.1051/kmae:1986010 Bahizire, A.M., 2010. Étude du régime et de la sélectivité alimentaire du grand cormoran (Phalacrocorax carbo) sur le lac Kivu (R.D. Congo) 2, 6. Banque Hydro, « La Varenne à Martigny - code station G2102010 » [Consulté le 20/05/21] http://www.hydro.eaufrance.fr/stations/G2102010&procedure=synthese Baran P., Longuevergne L., Ombredane D., Dufour S. & Dupont N., 2011. Débit Minimum Biologique (DMB) et gestion quantitative de la ressource en eau. Comment définir une gestion quantitative équilibrée de la ressource en eau dans les bassins bretons en intégrant la préservation des milieux aquatiques et la vie piscicole ? URL : https://www.gesteau.fr/sites/default/files/creseb-guidedmb.pdf Barrett, R.T., Furness, R.W., 1990. The Prey and Diving Depths of Seabirds on Hornøy, North Norway after a Decrease in the Barents Sea Capelin Stocks. Ornis Scandinavica (Scandinavian Journal of Ornithology) 21, 179–186. https://doi.org/10.2307/3676777 Bénédicte, A., n.d. Débit Minimum Biologique (DMB) et gestion quantitative de la ressource

16 en eau 124. BGM 2021 [Consulté le 06/06/21] URL : https://www.observatoire-poissons-migrateurs- bretagne.fr/actualites/144 Boeuf, G., 1993. Sea Water Adaptation Strategies in Salmonids. Coastal and Estuarine Studies, 61-61. Bosc, S., 2015. Union Européenne Agence de l’Eau Adour-Garonne Electricité De France Fédération Nationale de la Pêche en France 61. Bosc, S., Nars, A., Menchi, O., 2017. Contrôle de la migration des smolts de saumon atlantique en dévalaison au niveau des dispositifs de piégeage et de transport de Camon et de Pointis sur la Garonne. Campagne 2015. Rapport MIGADO. Boström, M.K., Lunneryd, S.-G., Karlsson, L., Ragnarsson, B., 2009. Cormorant impact on trout (Salmo trutta) and salmon (Salmo salar) migrating from the river Dalälven emerging in the Baltic Sea. Fisheries Research 98, 16–21. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2009.03.011 Brown L. H., Urban E. K., Newman K' 1982 'The Birds of Africa' Vol I. London, Academic Press Cacciani, F., 2004. Etude de micromammifères proies dans les pelotes de régurgitation de rapaces nocturnes d’Afrique Tropicale. Intérets biogéographique et taphonomique (PhD Thesis). Campana, S., 2004. Photographic atlas of fish otoliths of the Northwest Atlantic Ocean Canadian special publication of fisheries and aquatic sciences No. 133. NRC Research Press. Casaux, R.J., Favero, M., Coria, N., Silva, P., 1997. Diet of the Imperial cormorant, Phalacrocorax atriceps : comparison of pellets and stomach contents. Čech, M., Čech, P., Kubečka, J., Prchalová, M., & Draštík, V., 2008. Size selectivity in summer and winter diets of great cormorant (Phalacrocorax carbo): does it reflect season- dependent difference in foraging efficiency?. Waterbirds, 438-447. Čech, M., Vejřík, L., 2011. Winter diet of great cormorant (Phalacrocorax carbo) on the River Vltava: estimate of size and species composition and potential for fish stock losses. fozo 60, 129–142. https://doi.org/10.25225/fozo.v60.i2.a7.2011 Cefas, 2014. Salmon Stocks and Fisheries in England and Wales in 2014. URL : https://assets.publishing.service.gov.uk/government/uploads/system/uploads/attachment_data/ file/450982/SalmonAssessmentReport-2014-finalrevised.pdf Conroy,1993. “Guide d’identification des restes de proies contenues dans les épreintes de loutre”

17 Cosolo, M., Ferrero, E.A., Sponza, S., 2010. Prey ecology and behaviour affect foraging strategies in the Great Cormorant. Mar Biol 157, 2533–2544. https://doi.org/10.1007/s00227-010-1517-2 Sofianos A., Octobre 2008., Document d’Objectifs du site Natura 2000 « bassin de l’Arques », Site FR 2300132. Fédération de Seine-Maritime pour la Pêche et la Protection du Milieu Aquatique. DREAL 2021, [Consulté le 20/05/21] URL : http://www.normandie.developpement- durable.gouv.fr/IMG/pdf/2021_04_bsh_norm.pdf Duffy, D. C., & Jackson, S., 1986. Diet studies of seabirds: a review of methods. Colonial waterbirds, 1-17. Enstipp, M. R., Grémillet, D., & Jones, D. R. (2006). The effects of depth, temperature and food ingestion on the foraging energetics of a diving endotherm, the double-crested cormorant (Phalacrocorax auritus). Journal of Experimental Biology, 209(5), 845-859. Finstad, B., Økland, F., Thorstad, E. B., Bjørn, P. A., & McKinley, R. S. (2005). Migration of hatchery‐reared Atlantic salmon and wild anadromous brown trout post‐smolts in a Norwegian fjord system. Journal of fish biology, 66(1), 86-96. Flesselle, A., Josset, Q., Macquet, T., Petit, L., Lecoeur, L., Fagard, J.-L., Fournel, F., Euzenat, G., 2021. Data on migratory fish from the Bresle river (1981 to 2021; Seine- Maritime and Somme county - France). https://doi.org/10.15454/TGABY7 Forrest, J., 2010. Lake Washington, Cedar, Sammamish Watershed (WRIA 8). Final Report 85. Fournel F, Euzenat G, Fagard J (1990) Evaluation des taux de recapture et de retour de la truite de mer sur le bassin de la Bresle (Haute-Normandie/Picardie). Bull Français la Pêche La Piscic 318: 102−114 Frechette, D., Osterback, A.-M.K., Hayes, S.A., Bond, M.H., Moore, J.W., Shaffer, S.A., Harvey, J.T., 2012. Assessing Avian Predation on Juvenile Salmonids using Passive Integrated Transponder Tag Recoveries and Mark–Recapture Methods. North American Journal of Fisheries Management 32, 1237–1250. https://doi.org/10.1080/02755947.2012.728171 Frédéric, F., Jérôme, L.G., Jean-Marc, P., Alexandre, C., Loïc, M., 2004. ETUDE DE LA PREDATION DES GRANDS CORMORANS (Phalacrocorax carbo) HIVERNANT DANS L’OUEST DE LA FRANCE 62. Fresh, K.L., 2006. Juvenile Pacific Salmon in Puget Sound. NATIONAL OCEANIC AND ATMOSPHERIC ADMINISTRATION SEATTLE WA PACIFIC MARINE

18 ENVIRONMENTAL LABS. Genard, M., Masse, J., Rigaud, C., 1993. Approche expérimentale de l’impact des oiseaux piscivores sur une pisciculture extensive littoral. Bull. Fr. Pêche Piscic. 231–243. https://doi.org/10.1051/kmae:1993023 Grémillet, D., 1993. Tue use of stomach temperature records for the calculation of daily food intake in cormorants. Grémillet, D., Schmid, D., Culik, B., 1995. Energy requirements of breeding great cormorants Phalacrocorax carbo sinensis. Mar. Ecol. Prog. Ser. 121, 1–9. https://doi.org/10.3354/meps121001 Grémillet, D., Wilson, R.P., 1999. A life in the fast lane: energetics and foraging strategies of the great cormorant. Behavioral Ecology 10, 516–524. Grémillet, D., Kuntz, G., Woakes, A.J., Gilbert, C., Robin, J.-P., Le Maho, Y., Butler, P.J., 2005. Year-round recordings of behavioural and physiological parameters reveal the survival strategy of a poorly insulated diving endotherm during the Arctic winter. Journal of Experimental Biology 208, 4231–4241. https://doi.org/10.1242/jeb.01884 Grémillet, 2006. Des pêcheurs efficaces : les cormorans, Pour la Science, p 62-67. Grémillet, D., Nazirides, T., Nikolaou, H., Crivelli, A., 2012. Fish are not safe from great cormorants in turbid water. Aquat. Biol. 15, 187–194. https://doi.org/10.3354/ab00430 GONm, 2016. [Consulté le 26/05/21] http://www.gonm.org/index.php?post/L’hivernage-du- grand-cormoran-en-Normandie-1990-2014 Gwiazda, R., 2010. Towards the optimal foraging strategy: is seasonal shift in the diet of Cormorants Phalacrocorax carbo in a dam reservoir the effect of water temperature or size pattern in fish assemblages? Polish Journal of Ecology 58, 687–696. Gwiazda, R., & Amirowicz, A., 2010. TOWARDS THE OPTIMAL FORAGING STRATEGY: IS SEASONAL SHIFT IN THE DIET OF CORMORANTS PHALACROCORAX CARBO(L.) IN A DAM RESERVOIR THE EFFECT OF WATER TEMPERATURE OR SIZE PATTERN IN FISH ASSEMBLAGES?. Polish Journal of Ecology, 58(4), 783-792. Handeland, S.O., Järvi, T., Fernö, A., Stefansson, S.O., 1996. Osmotic stress, antipredator behaviour, and mortality of Atlantic salmon (Salmo salar) smolts 53, 8. Handeland, S.O., Järvi, T., Fernö, A., Stefansson, S.O., 2011. Osmotic stress, antipredatory behaviour, and mortality of Atlantic salmon (Salmo salar) smolts. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. https://doi.org/10.1139/f96-227 Hansel, H.C., Duke, S.D., Lofy, P.T., Gray, G.A., 1988. Use of Diagnostic Bones to Identify

19 and Estimate Original Lengths of Ingested Prey Fishes. Transactions of the American Fisheries Society 117, 55–62. https://doi.org/10.1577/1548- Hockey, P.A., Dean, W.R.J., Ryan, P.G., Maree, S., Brickman, B.M., 2005. Roberts’ birds of southern Africa. Trustees of the John Voelcker Bird Book Fund. Hoyo, J. del, Elliott, A., Sargatal, J., Cabot, J. (Eds.), 1992. Handbook of the birds of the world. Lynx Edicions, Barcelona. hydroweb [Consulté le 26/05/21], URL : http://www.hydro.eaufrance.fr/stations/G2102010&procedure=synthese Jepsen, N., Aarestrup, K., Økland, F., & Rasmussen, G., 1998. Survival of radiotagged Atlantic salmon (Salmo salar L.)–and trout (Salmo trutta L.) smolts passing a reservoir during seaward migration. Hydrobiologia, 371, 347-353. Jepsen, N., Holthe, E., and Økland, F., 2006. Observations of predation on salmon and trout smolts in a river mouth.Fisheries Management andEcology13, 341–343. doi:10.1111/J.1365- 2400.2006.00509.X Jepsen, N., Klenke, R., Sonnesen, P., Bregnballe, T., 2010. The use of coded wire tags to estimate cormorant predation on fish stocks in an estuary. Mar. Freshwater Res. 61, 320. https://doi.org/10.1071/MF09038 Jepsen, N., Ravn, H.D., Pedersen, S., 2018. Change of foraging behavior of cormorants and the effect on river fish. Hydrobiologia 820, 189–199. https://doi.org/10.1007/s10750- 018-3656-2 Jepsen, N., Flávio, H., Koed, A., 2019. The impact of Cormorant predation on Atlantic salmon and Sea trout smolt survival. Fisheries Management and Ecology 26, 183–186. https://doi.org/10.1111/fme.12329 Johnsgard, P. A., 1993. CORMORANTS DARTERS PELICANS. Smithsonian. Johnson, J.H., Ross, R.M., McCullough, R.D., Mathers, A., 2010. A Comparative Analysis of Double-Crested Cormorant Diets from Stomachs and Pellets from Two Lake Ontario Colonies. Journal of Freshwater Ecology 25, 669–672. https://doi.org/10.1080/02705060.2010.9664417 Kajtoch, Ł., Lešo, P., Matysek, M., Kata, M., Gacek, S., Zontek, C., Bisztyga, A., Gwiazda, R., 2017. Do flocks of great cormorants and goosanders avoid spatial overlap in foraging habitat during the non-breeding season? Aquat Ecol 51, 473–483. https://doi.org/10.1007/s10452-017-9630-7 Källo, K., Baktoft, H., Jepsen, N., Aarestrup, K., 2020. Great cormorant (Phalacrocorax carbo sinensis) predation on juvenile down-migrating trout (Salmo trutta) in a lowland

20 stream. ICES Journal of Marine Science 77, 721–729. https://doi.org/10.1093/icesjms/fsz227 Kees, 2017 “Les poissons de la mer du Nord et leurs restes” Klemetsen, A., Amundsen, P. A., Dempson, J. B., Jonsson, B., Jonsson, N., O'connell, M. F., & Mortensen, E. (2003). Atlantic salmon Salmo salar L., brown trout Salmo trutta L. and Arctic charr Salvelinus alpinus (L.): a review of aspects of their life histories. Ecology of freshwater fish, 12(1), 1-59. Koed, A., Baktoft, H., Bak, B.D., 2006. Causes of mortality of Atlantic salmon (Salmo salar) and brown trout (Salmo trutta) smolts in a restored river and its estuary. River Research and Applications 22, 69–78. https://doi.org/10.1002/rra.894 Lähteenmäki, L., 2020. Havsöringsmolt (Salmo trutta trutta) i Lappfjärds å : En hotad arts produktion, vandringsbeteende och överlevnad. Sea trout smolt (Salmo trutta trutta) in Isojoki River : Production, migration behaviour and survival of a threatened species. Lebreton, J.-D., n.d. Gestion des populations de Grand Cormoran Phalacrocorax carbo séjournant en France 26. Lekuona, J.M., 2001. Food intake, feeding behaviour and stock losses of cormorants, Phalacrocorax carbo, and grey herons, Ardea cinerea, at a fish farm in Arcachon Bay (Southwest France) during breeding and non-breeding season 12. Leopold, M.F., van Damme, C.J.G., van der Veer, H.W., 1998. Diet of cormorants and the impact of cormorant predation on juvenile flatfish in the Dutch Wadden Sea. Journal of Sea Research 40, 93–107. https://doi.org/10.1016/S1385-1101(98)00028-8 Leopold, M., Van Damme, C., Philippart, C., & Winter, C., 2001. Otoliths of North sea fish. World Biodiversity Database CD-ROM Series. Lin, C., Chang, C., 2012. Otolith atlas of Taiwan fishes. National Museum of Marine Biology & Aquarium. Lombarte, A., Chic, Ò., Parisi-Baradad, V., Olivella, R., Piera, J., García-Ladona, E., 2006. A web-based environment for shape analysis of fish otoliths. The AFORO database. scimar 70, 147–152. https://doi.org/10.3989/scimar.2006.70n1147 Lorentsen, S. H., Grémillet, D., & Nymoen, G. H., 2004. Annual variation in diet of breeding great cormorants: does it reflect varying recruitment of gadoids?. Waterbirds, 27(2), 161-169. MacArthur, R. H., & Pianka, E. R., 1966. On optimal use of a patchy environment. The American Naturalist, 100(916), 603-609. McCullagh, P. and Nelder, J. A. 1983. Generalized Linear Models, London: Chapman & Hall.

21 McCullagh, P., & Nelder, J., 1989. Monographs on statistics and applied probability. Generalized linear models, 37. Manly, B.F.J., 1993. Comments on Design and Analysis of Multiple-Choice Feeding- Preference Experiments. Oecologia 93, 149–152. Marion, L., 1983. Problèmes biogéographiques, écologiques et taxonomiques posés par le Grand cormoran Phalacrocorax carbo. Revue d'écologie. Marion, L., 1997. Le Grand Cormoran en Europe: dynamique des populations et impacts. Oiseaux à risques 133–178. Marion, L., 2012. Recensement national des colonies de Grand Cormoran Phalacrocorax carbo en France en 2012 Marion, L. 2018. Recensement national des grands cormorans nicheurs en France en 2018. MTES-SESLG Université Rennes1-CNRS : 27 p. Marion, L., 2019. Recensement national des colonies de grands cormorans phalacrocorax carbo en France en 2018 et comparaison avec celui de 2015. Alauda, 87(3), 189-202. Marion, L. & Le Gentil, J., 2006. Ecological Segregation and Population Structuring of the Cormorant Phalacrocorax carbo in Europe, in Relation to the Recent Introgression of Continental and Marine Subspecies. Evol Ecol 20, 193–216. https://doi.org/10.1007/s10682-005-5828-6 Marzano, M., Carss, D.N., 2005. Cormorant ecology, commercial fishing and stakeholder interaction. INTERCAFE Meeting Report, Gdansk, Poland, 23-25 April 2005. McKay, H.V., KA, R., Carss, D., Parrott, D., 2003. The limitations of pellet analysis in the study of cormorant Phalacrocorax spp. diet, Vogelwelt. Michael, J.-H., 1998. Pacific salmon spawner escapement goals for the Skagit River watershed as determined by nutrient cycling considerations. Moore, A., Ives, S., Mead, T.A., Talks, L., 1998. The migratory behaviour of wild Atlantic salmon (Salmo salar L.) smolts in the River Test and Southampton Water, southern England, in: Lagardère, J.-P., Anras, M.-L.B., Claireaux, G. (Eds.), Advances in Invertebrates and Fish Telemetry, Developments in Hydrobiology. Springer Netherlands, Dordrecht, pp. 295–304. https://doi.org/10.1007/978-94-011-5090-3_33 Morat, F., 2021. Régime alimentaire de la population de cormoran huppé de Méditerranée (Phalacrocorax aristotelis desmarestii) de Riou. Muir, W.D., Zaugg, W.S., Giorgi, A.E., McCutcheon, S., 1994. Accelerating smolt development and downstream movement in yearling chinook salmon with advanced photoperiod and increased temperature. Aquaculture 123, 387–399.

22 https://doi.org/10.1016/0044-8486(94)90073-6 Muntz, W., 1990. Stimulus, environment and vision in fishes. In The VisualSystem of Fish (ed. R. H. Douglas and M. B. A. Djamgoz), pp. 491- 511. London:Chapman & Hall. Nelson, B., 2005. Pelicans, cormorants, and their relatives. Oxford University Press. Newman, K., 1982. The Birds of Africa. Academic Press. ONEMA, 2010. [Consulté le 07/05/21] professionnels.ofb.fr/sites/default/files/pdf/trm2010.pdf ÖstmanÖrjan, BergeniusMikaela, Kristina, B., LunnerydSven-Gunnar, 2012. Do cormorant colonies affect local fish communities in the Baltic Sea? Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. https://doi.org/10.1139/f2012-042 Ovegård, M.K., Jepsen, N., Nord, M.B., Petersson, E., 2021. Cormorant predation effects on fish populations: A global meta-analysis. Fish and Fisheries 22, 605–622. https://doi.org/10.1111/faf.12540 Phillips, E.M., Horne, J.K., Zamon, J.E., 2021. Characterizing juvenile salmon predation risk during early marine residence. PLoS One 16. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247241 Pilon, C., Burton, J., McNeil, R., 1983. Reproduction du Grand Cormoran (Phalacrocorax carbo) et du Cormoran à aigrettes (P. auritus) aux îles de la Madeleine, Québec. Canadian Journal of Zoology 61, 524–530. Russell I., Bearhop S., Newson S., Winney B., Allchin C., & Kirk R., 2003. Multi- disciplinary analysis of Great Cormorant'Phalacrocorax carbo'carcasses. Renardy, S., n.d. Etude du comportement de dévalaison des smolts de saumon atlantique en amont de la centrale hydroélectrique de Mery dans le bassin de la Meuse 73. Suter, W., 1991. Der Einfluß fischfressender Vogelarten auf Süßwasserfisch-Bestände—eine Übersicht. Journal für Ornithologie, 132(1), 29-45. Saulamo, K., Andersson, J., & Thoresson, G. (2001). Skarv och fisk vid Svenska Östersjökusten. Fiskeriverket. SEINORMIGR, 2016. Programme de surveillance du Saumon atlantique en Normandie orientale – Évaluation du stock de juvénile de Saumon atlantique par indice d’abondance– Année 2016. Rapport de suivi. Seine Normandie-Nord Migrateurs (SEINORMIGR). 70 pages Skov, C., Jepsen, N., Baktoft, H., Jansen, T., Pedersen, S., Koed, A., 2014. Cormorant predation on PIT-tagged lake fish. J Limnol 73. https://doi.org/10.4081/jlimnol.2014.715 Sofianos, A., n.d. L’essentiel du DOCOB Natura 2000 “Bassin de l’Arques” 263.

23 Strod, T., Izhaki, I., Arad, Z., Katzir, G., 2008. Prey detection by Great Cormorant (Phalacrocorax carbo sinensis) in clear and in turbid water. The Journal of experimental biology 211, 866–72. https://doi.org/10.1242/jeb.014324 Taieb, A., Ghorbel, M., Hajji, F., Jarboui, O., 2011a. Contribution à l’étude du régime alimentaire de Sparus aurata (teléostei, Sparidae) dans le golfe de Gabès (Tunisie). TERCERIE, S., BEAREZ, P., PRUVOST, P., BAILLY, N. & VIGNES-LEBBE, R. 2019. Osteobase. World Wide Web electronic publication. osteobase.mnhn.fr, version january 2019. Thorstad, E., kland, F., Finstad, B., Sivertsgrd, R., Bjorn, P., McKinleyd, R., 2004. Migration speeds and orientation of Atlantic salmon and sea trout post-smolts in a Norwegian fjord system. Environmental Biology of Fishes 71, 305–311. https://doi.org/10.1007/s10641-004-1264-7 Ventard, E. (Ecole N.V. de L. (France)), 1997. [Digestive parasitology of the cormorant wintering in the Dombes (France)]. Bulletin Mensuel de l’Office National de la Chasse (France). Washington, L., & Cedar, S., 2010. Salmon Bay Estuary Synthesis Report. Westin, D.T., 1974. Nitrate and Nitrite Toxicity to Salmonoid Fishes. The Progressive Fish- Culturist 36, 86–89. https://doi.org/10.1577/1548- 8659(1974)36[86:NANTTS]2.0.CO;2 Wilson, R.P., Hustler, K., Ryan, P.G., Burger, A.E., Noldeke, E.C., 1992. Diving Birds in Cold Water: Do Archimedes and Boyle Determine Energetic Costs? The American Naturalist 140, 179–200. https://doi.org/10.1086/285409 Zijlstra, M., 1995. Pellet production and the use of otoliths in determining the diet of cormorants Phalacrocorax carbo sinensis: trials with captive birds. J. Neth. Ornithol. Union 83, 123–131.

24 Résumé –

La prédation du Grand cormoran (Phalacrocorax carbo) sur les stocks de poissons crée des oppositions entre gestionnaires de l’environnement et pêcheurs essentiellement. Au bassin versant de l’Arques (Normandie), les colonies sont importantes et pourraient jouer un rôle dans la diminution des populations de Truite de mer (Salmo trutta) et de Saumon Atlantique (Salmo salar). La période où les cormorans sont de passage concorde avec la période de dévalaison des smolts, phase critique chez les salmonidés. De plus, l’estuaire de l’Arques étant artificiel, les smolts se retrouvent directement relâchés dans le milieu marin, leur provoquant un choc osmotique les rendant potentiellement plus attrapables. Enfin, la part de salmonidés présents dans le régime alimentaire du cormoran peut être estimée par analyse des pelotes de réjection. Peu d’études sont à ce jour réalisées sur la prédation de smolts par le Grand cormoran. Ici, les résultats montrent que les cormorans sont peu présents à cette période et la diminution des populations indique qu’ils semblent partir en migration fin-avril pour la plupart. A l’estuaire, le passage des poissons migrateurs et potentiellement, la proximité au pic de dévalaison des smolts, favorise le comportement de prédation du cormoran. L’analyse des pelotes de réjection n’a montré qu’une faible prédation sur les salmonidés. Ces résultats démontrent une potentielle faible prédation sur les salmonidés sur les cours d’eau de l’Arques à cette période. A l’estuaire, il est possible que la préférence des cormorans soit liée au passage des smolts. Cette étude constitue une base pour d’autres études complémentaires qui suivront.

Mots-clés : Grand cormoran, smolt, prédation, dévalaison, pelotes de réjection

Analysis of the Great Cormorant (Phalacrocorax carbo) predation activity on migratory salmonids in the Arques watershed (76)

Preliminary results during the downstream period of Atlantic salmon (Salmo salar) and sea trout (Salmo trutta) smolts Abstract –

The predation of the Great Cormorant (Phalacrocorax carbo) on fish stocks creates conflict between environmental managers and fishermen. In the Arques catchment area (), the colonies are important and could play a role in the reduction of sea trout (Salmo trutta) and Atlantic salmon (Salmo salar) populations. The period when the cormorants are passing through coincides with the smolt outmigration period, a critical phase for salmonids. Moreover, as the Arques estuary is artificial, the smolts are released directly into the marine environment, causing them an osmotic shock that potentially makes them more catchable. Finally, the proportion of salmonids in the cormorant's diet can be estimated by analysing its pellets. Only few studies have been carried out to date on the predation of smolts by the Great Cormorant. Here, the results show that cormorants are not very present at this time and the decline in populations indicates that they seem to be migrating at the end of April for the most part. In the estuary, the passage of migratory fish and potentially the proximity to the peak of the smolt run favours cormorant predation behaviour. The analysis of pellets showed only low predation on salmonids. These results show a potential low predation on salmonids on the Arques rivers at this period. In the estuary, it is possible that the preference of cormorants is related to the passage of smolts. This study forms a basis for further studies to follow.

Key-words : Great cormorant, smolt, predation, downstreaming, pellets