EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR
Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de Pino-Encino en Chiapas, México
TESIS
presentada como requisito parcial para optar al grado de
Maestría en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural
Por
León Felipe De La Mora Estrada
2015 "El crecimiento en la conciencia no depende de la voluntad del intelecto, o de sus posibilidades, sino en la intensidad del impulso interno".
- Proverbio de un templo egipcio Libro egipcio de los muertos .
Dedico esta tesis a mis padres Carlos Manuel De La Mora Zerpa y María de las Mercedes Estrada Gómez y a mis Hermanos Odín y Mercedes, por su cariño, apoyo incondicional, sus consejos e inspiración para lograr todo aquello que me propongo. Por enseñarme que no importa la forma en la que se viva, el éxito y la felicidad no se obtienen por los logros académicos, por el trabajo o por el reconocimiento de otros, estos se obtienen por decisiones que a lo largo de nuestra vida nos indican un camino individual, que finalmente nos incita a seguir y regresar al núcleo para sentirnos aliviados.
A mi sobrina Morgana, por despertar en mí un sentimiento de ternura, inocencia, sorpresa, aprecio por las cosas sencillas y por todo lo que falta por aprender.
A la memoria de mi abuela Mercedes, por inculcar en mí valores y educación únicos, por estar siempre presente en mis recuerdos.
"Pero yo no quiero estar entre la gente loca", comentó Alice. "Oh no puedes evitar eso", dijo el Gato: "Aquí todos estamos locos, yo estoy loco, tú estás loca". "¿Cómo sabes que estoy loca? " dijo Alice. "Debes estarlo", dijo el Gato, "O no habrías venido aquí".
- Lewis Carroll Las aventuras de Alicia en el País de las Maravillas . Agradecimientos
Agradezco a mi tutora Dra. Lorena Ruíz Montoya, por confiar desde un inició en mí como estudiante y aceptar el reto de formarme y llevar a cabo esta propuesta de investigación, por la paciencia y apoyo a lo largo de este proceso y a A CONACYT por la beca otorgada con convenio (296160 / 288302).
A mis asesores: Dr. Alejandro Morón Ríos, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, y M en C. María Cristina Mayorga Martínez, primero por el gusto de conocerlos, la confianza y las pláticas con cada uno, por todos los aportes académicos tanto para esta investigación como en las aulas de clase, por los consejos y el apoyo durante esta etapa.
Al Dr. Thomas J. Henrry, por su amabilidad, hospitalidad y apoyo durante la estancia en el Museo de Historia Natural Smithsoniano y por brindarme las herramientas necesarias para llevar a cabo los objetivos de la visita.
A mis sinodales: Dra. Paula Lidia Enríquez Rocha, M en C. Benigno Gómez y Gómez y Dr. Eduardo Jorge Naranjo Piñera, en primer lugar por ser mis profesores de curso, compartir su conocimiento y experiencias de campo, para llevar a cabo esta investigación y también por aceptar ser revisores de este trabajo.
Al Biol. Trinidad Alejandro Guillén Díaz y al Sr. Alfonso Luna Gómez por apoyarme con todo el trabajo en campo.
Al Dr. Harry Urad Brailovsky Alperowitz, M en C Guillermina Ortega León, y al Dr. Luis Cervantes Peredo †, que me apoyaron a lo largo del proceso de determinación de chinches.
A todos los profesores que me aportaron nuevos conocimientos, me desenredaron telarañas y me tuvieron paciencia.
Gracias a mis amigas Mariana, Melina, Ana y Rubén por tenerme paciencia, por aguantar mis comentarios ácidos y por todo el tiempo que han compartido, por querer compartir más allá del tiempo en clases, por compartir experiencias de viaje, su espacio y cariño.
Gracias a Kena por brindarme su amistad y confianza en los buenos y malos momentos y por ser una muy buena amiga.
Agradezco inmensamente a Daniela, Lulú, Guada, Pavel, Wences, Eli, Vanessa, Ashanti, Tlaloc, Isabel, Tulio, Chinos, Laila y Lissy por compartir sus experiencias, tiempo, amistad, por los momentos de diversión, estrés y por qué la amistad perdure. Índice
Capitulo I. Introducción ...... 1 Capitulo II. Antecedentes ...... 3 2.1 Problema de investigación ...... 4 2.2 Justificación ...... 4 2.3 Objetivo general ...... 5 2.4 Objetivos particulares ...... 5 2.5 Hipótesis ...... 5 Capitulo III. Analisis espacial de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas...... 6 Artículo: Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de Pino- Encino en Chiapas, México...... 6 Introducción ...... 10 Materiales y método ...... 13 Área de estudio...... 13 Diseño de muestreo...... 15 Disturbio...... 16 Riqueza de plantas y cobertura arbórea...... 17 Análisis de la diversidad local...... 17 ŶĄůŝƐŝƐĚĞůĂĚŝǀĞƌƐŝĚĂĚɴ͘ ...... 18 Distribución de tamaños corporales y grupos tróficos...... 19 Resultados ...... 20 Descripción ambiental de los sitios...... 20 Diversidad local de heterópteros...... 21 Ajuste de la diversidad por “Rarefacción”...... 23 ŝǀĞƌƐŝĚĂĚɴ͗^ĞŵĞũĂŶnjĂ͘ ...... 23 ŝǀĞƌƐŝĚĂĚɴ͗ŝƐŝŵŝůŝƚƵĚ͘ ...... 24 Diversidad de tamaños corporales...... 26 Diversidad de grupos tróficos...... 27 Discusión ...... 28
Diversidad D, E...... 28 Gremios tróficos...... 32 Diversidad de tamaños...... 34 Agradecimientos ...... 36 Literatura citada ...... 36 Cuadros ...... 51 Pies de figura ...... 54 Figuras ...... 56 Anexos del artículo ...... 59 Anexo 1. Especies de heterópteros colectados en los tres sitios de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas...... 59 Capitulo IV. Análisis temporal de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas ...... 64 4.1 Introducción ...... 64 4.2 Materiales y método ...... 65 4.2.1 Uso y origen de los sitios de estudio ...... 65 4.2.2 Metodología para el análisis entre temporadas de colecta ...... 67 4.3 Resultados ...... 68 4.3.1 Curvas de rarefacción extrapolación entre temporadas ...... 68 4.3.2 Curvas de rango abundancia entre temporadas ...... 72 4.3.3 Diversidad de Heteroptera entre temporadas ...... 76 4.4 Discusión ...... 77 4.5 Literatura Citada ...... 78 Capítulo V. Conclusiones ...... 80 Literatura citada ...... 82 Aspectos éticos de la investigación ...... 84 Anexos ...... 85 Anexo 1. Normas Editoriales de la revista: Revista Mexicana de Biodiversidad ...... 85 Anexo 2. Licencia de colecta científica o con propósitos de enseñanza en materia de Vida Silvestre Modalidad B: Por Proyecto. Registrado con el oficio Núm: SGPA/DGVS/12891/13...... 96
Capitulo I. Introducción
Los ecosistemas forestales, en las regiones templadas y en zonas tropicales, albergan la mayor proporción de la biodiversidad mundial (Carnus, et al . 2006).
Como resultado del cambio global, la tala, y la conversión de bosques en tierras de cultivo para la producción de biocombustibles, los hábitats forestales prístinos disminuyen rápidamente. Según el informe de 2005 de la Organización para la
Agricultura y la Alimentación de las Naciones Unidas (FAO), aproximadamente se pierden 7,3 millones de hectáreas de bosques a nivel mundial cada año, sólo el 30
% de la superficie aún conserva bosques naturales o plantados (FAO, 2005). Es de gran importancia conocer la dinámica de las comunidades de algunos animales para conocer el estado de los bosques remanentes. El estudio de los patrones en la diversidad de los insectos, es ideal para dar explicación a los cambios en los ecosistemas. Este grupo es el más diverso del reino animal y tiene diferentes funciones ecológicas bien conocidas, que contribuyen de manera importante al mantenimiento de la diversidad y el funcionamiento de la mayoría de los ecosistemas terrestres (Erwin, 1982; Kim, 1993; Didham, et al . 1996).
Entre ellos se encuentran numerosas plagas forestales, así como eficaces depredadores capaces de realizar un control biológico adecuado (Reeve, 1997).
Existen muy pocos estudios en los que se comparan directamente a las comunidades de heterópteros debido a la limitada disponibilidad y accesibilidad de bosques comparables entre sí. En este estudio se destaca la importancia de parámetros ambientales, la diversidad de plantas, la temporada, y la variabilidad espacial sobre la diversidad de heterópteros en tres bosques de pino-encino en
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San Cristóbal de las Casas Chiapas. También se hizo hincapié en que, estos bosques han sido poco explorados.
Debido a la especificidad de los hospederos (Erwin, 1982; Stork, 1988) y las preferencias de hábitat, se puede esperar una mayor diversidad de especies de chinches en bosques con niveles mayores de complejidad. Sin embargo se ha demostrado que la diversidad de árboles afecta positivamente la riqueza de especies de artrópodos (Vehviläinen, et al . 2008). Por otra parte, el análisis de comunidades a través de escalas espacio-temporales aumenta la probabilidad de que estos estudios sean ecológicamente relevantes (Huston, 1999). En particular, para los heterópteros que llevan a cabo interacciones entre plantas individuales ya que muchas de sus especies son gregarias. Para analizar estas comunidades se
SXHGHXWLOL]DUODGLYHUVLGDGĮEDVDGDHQODPXHVWUDFRPRXQD fotografía de esta comunidad en un momento dado. Incluso las plantas cercanas entre sí (<1 km) pueden variar significativamente en la composición de especies (Gering, et al .,
2003). La composición de las comunidades a escalas espacio-temporales es de gran valor para la conservación de la biodiversidad y la gestión de los bosques, mediante la localización de especies únicas a ciertas escalas para su posterior preservación (Summerville, et al ., 2003).
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Capitulo II. Antecedentes
Los bosques de montaña en Los Altos de Chiapas, han recibido intensos disturbios humanos a lo largo de varios siglos. Hasta hace cuatro décadas se mantenía la agricultura con técnicas de roza y quema (en sistema de milpa) llevado a la práctica por mayas y mestizos. Recientemente grandes áreas de bosque templado han sido fragmentadas o permanentemente abiertas para el manejo extensivo de ganado, así como uso intensivo selectivo de maderas, extracción de leña y establecimiento de plantaciones cafetaleras. Como resultado, los fragmentos de bosque primarios persisten entremezclados con bosque secundario de pino
(Ramírez-Marcial, et al. , 2001).
Se conoce poco el cómo la comunidad de insectos se ha modificado debido a esta transformación de los bosques. Las comunidades de estafilínidos en hábitats abiertos se caracterizan por presentar organismos de cuerpo pequeño altamente abundantes, por lo cual el tamaño del cuerpo y la abundancia en estafilínidos son predictores confiables de la vulnerabilidad a la fragmentación del hábitat: las especies de mayor tamaño pueden ser más susceptibles a disturbios antropogénicos (Caballero, et al ., 2009).
En este estudio se utilizó a los hemípteros-heterópteros como grupo indicador, ya que es un grupo que contiene especies depredadoras y fitófagas, generalmente son muy abundantes y la taxonomía de algunas familias está resuelta (Cavanzón-
Medrano, 2011).
Hasta el momento se conocen 85,000 especies de hemípteros en el mundo, de las cuales 5,609 se encuentran en México y 219 taxones en Chiapas (Llorente y
Ocegueda, 2008). Se han desarrollado varios estudios de inventarios taxonómicos, 3
pero ninguno ha propuesto cómo se relaciona la diversidad de hemípteros con los diferentes niveles de disturbio en bosques de montaña. Los estudios de inventarios taxonómicos de Hemiptera - Heteroptera en México indican un gran avance dentro de la actualización taxonómica del grupo (Mayorga, 2002, 2006; Cervantes y
Brailovsky, 2004; Ortega y Thomas, 2004; Morrone y Márquez, 2008)
2.1 Problema de investigación
La diversidad de los heterópteros en México se conoce a través de los estudios taxonómicos pero muy poco desde el punto de vista ecológico, tampoco se puede conocer si existe alguna relación entre el grado de disturbio y la diversidad, por lo cual el presente estudio buscó responder a la siguiente pregunta : ¿Cuál es la diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de
Heteroptera en bosques que difieren en su condición de composición, estructura, y cobertura como resultado de disturbios antropogénicos y ubicación altitudinal?
2.2 Justificación
El análisis de la diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de Heteroptera relacionados con parámetros ambientales como la altitud, la cobertura arbórea y el disturbio, complementan un vacío de información sobre su ecología y contribuye al entendimiento de las posibles determinantes ecológicas que intervienen en la conformación de la estructura y composición de comunidades de insectos a nivel regional.
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2.3 Objetivo general
Estimar la diversidad de heterópteros y evaluar su posible relación con variables ambientales en tres áreas de bosque de montaña en San Cristóbal de Las Casas,
Chiapas.
2.4 Objetivos particulares
o Describir la estructura vegetal de tres áreas de bosque secundario de pino-
encino de San Cristóbal de Las Casas (El Cerrito de San Cristóbal, Parque
El Encuentro y Reserva Ecológica Cerro Huitepec).
o Determinar la diversidad de heterópteros en tres áreas de bosque secundario
de pino-encino y describir cómo los parámetros ambientales se relacionan
con las comunidades encontradas.
2.5 Hipótesis
La diversidad de heterópteros en áreas de bosque secundario de pino- encino, varía de acuerdo con las condiciones de uso históricas y actuales de El
Cerrito de San Cristóbal, Parque El Encuentro y la Reserva Ecológica Cerro
Huitepec y los gradientes de altitud, cobertura arbórea y disturbio.
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Capitulo III. Analisis espacial de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas.
Artículo: Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de Pino-Encino en Chiapas, México.1
1 Manuscrito enviado a la revista Mexicana de Biodiversidad
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De: Fernando Álvarez Noguera
Dra. Lorena Ruiz-Montoya:
Gracias por enviarnos su manuscrito "Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de pino-encino en Chiapas, México" a Revista Mexicana de Biodiversidad. Gracias al sistema de gestión de revistas online que usamos podrá seguir su progreso a través del proceso editorial identificándose en el sitio web de la revista:
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Si tiene cualquier pregunta no dude en contactar con nosotros/as. Gracias por tener en cuenta esta revista para difundir su trabajo.
Fernando Álvarez Noguera Revista Mexicana de Biodiversidad ______Revista Mexicana de Biodiversidad http://www.journals.unam.mx/index.php/bio
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De la Mora-Estrada, et al. Heterópteros de Chiapas, México.
1 Diversidad de chinches (Hemiptera: Heteroptera) en bosques secundarios de 2 Pino-Encino en Chiapas, México 3 4 Diversity of True bugs (Hemiptera: Heteroptera) in secondary pine-oak 5 forests of Chiapas, México. 6 7 León Felipe De La Mora-Estrada 1, Lorena Ruíz-Montoya 1*, Neptalí Ramírez- 8 Marcial 1, Alejandro Morón-Ríos 2, María Cristina Mayorga-Martínez 3 9 10 1Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera 11 Sur. Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n, Barrio de María Auxiliadora, 12 29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. 13 14 2Departamento de Conservación de la Biodiversidad, El Colegio de la Frontera 15 Sur. Av. Rancho Polígono 2-A, Col. Ciudad Industrial, Lerma Campeche, 16 Campeche, CP 24500. 17 18 3Departamento de Zoología, Instituto de Biología, UNAM. Tercer Circuito s/n, 19 Ciudad Universitaria, Copilco, Coyoacán. C.P. 04510, México D.F. 20 Title running: True bugs in Pine-Oak forest of Chiapas 21 22 *[email protected] 23 24 Resumen. Los bosques de pino-encino de Chiapas han sido expuestos durante
25 siglos a un régimen de disturbio humano de baja magnitud, pero con alta
26 frecuencia, que ha dejado paisajes forestales fragmentados. Se sabe poco acerca
27 de cómo las comunidades de insectos cambian en función de las condiciones
28 ambientales de los bosques, que se diferencian en los niveles de perturbación y
29 ambientales. En este estudio se analizó la comunidad de heterópteros de tres
30 bosques secundarios de pino-encino con diferente régimen de disturbio. Se
31 observó una mayor riqueza de especies y abundancia en el bosque con el nivel
32 intermedio de disturbio (Encuentro), la menor riqueza se registro en el bosque con
33 el nivel más bajo de disturbio (Huitepec). La altitud afectó la diversidad de
34 heterópteros particularmente en el bosques con el menor disturbio (Huitepec),
35 mientras que la cobertura del dosel y el disturbio influyeron en la abundancia de
8
36 tamaños y grupos tróficos. Se hace hincapié en la importancia de estas áreas para
37 la conservación de la diversidad Heteroptera en paisajes antropogénicos.
38 39 Palabras clave: Disturbio antropogénico, Ecología de insectos, Fragmentación,
40 Grupos funcionales, Interacción planta-insecto, Miridae, San Cristóbal de Las
41 Casas.
42
43 Abstract. Pine-oak forests of Chiapas have been exposed for centuries to a low
44 magnitude but high frequency of human disturbance regime, resulting in a
45 fragmented forest landscapes. Little is known on how communities of insects could
46 change along different environmental conditions under forest which differ in their
47 disturbance condition. In this study, we used the diversity of Heteroptera as an
48 indicator group in three secondary forests with different disturbance regime.
49 Greater species richness and abundance in the forest with the intermediate level of
50 disturbance (Encuentro) was observed, the lowest species richness was osbseved
51 in the fores with the lowest level of disturbance (Huitepec). The altitude affected
52 the diversity of Heteroptera particularly in the forest with the least disturbance
53 (Huitepec), while canopy cover and disturbance influenced the abundance of sizes
54 and trophic groups. It emphasizes the importance of these areas for the
55 conservation of heteropterous diversity in anthropogenic landscapes.
56
57 Key words: Anthropogenic disturbance, Fragmentation, Insect ecology, Insect-plant
58 interaction, Miridae, San Cristóbal de Las Casas, Trophic guilds.
9
59 Introducción
60 Los disturbios naturales en los bosques crean y mantienen una
61 estructura heterogénea de la vegetación y son un elemento clave para la
62 promoción de redes de interacción grandes y complejas, por lo que niveles
63 intermedios de disturbio suelen estar asociados a incrementos en la riqueza de
64 especies (Pearson, 2010). Los disturbios humanos de intensidad moderada se
65 consideran importantes en la regeneración de la estructura y composición florística
66 en bosques de montaña Neotropicales (Breedlove, 1981; Ramírez-Marcial et al .,
67 2001; Cayuela et al ., 2006a). Sin embargo, cuando ocurren distintos disturbios
68 antropogénicos simultáneos y frecuentes, aunque sean de baja intensidad (la
69 extracción de madera y leña, incendios forestales, pastoreo y compactación de
70 suelo por el pisoteo del ganado) los atributos estructurales y la capacidad de
71 regeneración de las comunidades vegetales se ven fuertemente afectados
72 (Ramírez-Marcial et al ., 2001). Uno de los efectos más claros del disturbio es la
73 alteración de la producción de biomasa de un ecosistema en función de la escala
74 espacial y temporal en el que ocurre (Pickett et al ., 1989). De manera que un
75 disturbio, de origen natural o humano, contribuye a la conformación de los
76 patrones de distribución de la diversidad biológica (Cayuela et al ., 2006b). Por ello,
77 la frecuencia y tipo de disturbio, así como la historia de uso de las áreas en
78 estudio son factores que deben considerarse en los análisis de los patrones
79 geográficos de la diversidad biológica.
80 Los bosques de montaña en Los Altos de Chiapas han estado
81 sometidos a un régimen de disturbio de baja intensidad y magnitud, pero con alta
10
82 frecuencia en su recurrencia, lo cual ha configurado a lo largo de varios siglos un
83 paisaje fragmentado con pocos remanentes de bosques primarios rodeados de
84 bosques secundarios y otras unidades de producción como campos agrícolas,
85 pastizales y numerosos asentamientos humanos (González-Espinosa et al ., 2006;
86 Figueroa-Jáuregui et al ., 2011).
87 En estos escenarios de cambios de la composición y estructura de la
88 vegetación, derivados del disturbio y fragmentación de los bosques, aún no se
89 conoce bien cómo se estructuran las comunidades de insectos debido a los
90 cambios en las condiciones climáticas a nivel de sitio (diversidad local). En este
91 estudio se utilizó a los heterópteros (Hemiptera: Heteroptera) como grupo focal de
92 análisis; el cual se compone de especies granívoras, fitófagas, zoófagas y
93 zoofitófagas tanto generalistas como especialistas; que son muy abundantes en
94 bosques de montaña y su reconocimiento taxonómico es relativamente preciso
95 (Zurbrügg y Frank, 2006; Cavanzón-Medrano, 2011). También se sabe que tanto
96 las ninfas como los individuos adultos de este grupo, viven en el mismo hábitat y
97 son sumamente sensibles a los cambios ambientales; adicionalmente la riqueza
98 de heterópteros se puede correlacionar con la riqueza total de artrópodos en áreas
99 abiertas (Zurbrügg y Frank, 2006). Hasta el momento se conocen
100 aproximadamente 85,000 especies de hemípteros en el mundo, de las cuales
101 5,609 se encuentran en México y 219 en Chiapas (Gochi, 1995; Llorente et al.,
102 1996,; Llorente y Morrone, 2002; Mayorga, 2000;Trejo, 2002; Sánchez, 2003;
103 Cervantes y Brailovsky, 2004; Ortega y Thomas, 2004; Mayorga y Peredo, 2006;
104 Llorente y Ocegueda, 2008; Morrone y Márquez, 2008).
11
105 La distribución, abundancia y riqueza de heterópteros es susceptible a
106 la variación ambiental y a los cambios en la disponibilidad de recursos de un área
107 determinada (Andrew y Hughes, 2005). Los heterópteros herbívoros se alimentan
108 de casi cualquier estructura vegetal (hojas, tallos, flores, semillas, frutos y raíces)
109 ya sea en un hospedero específico (especialistas) o diversos hospederos
110 (generalistas) (Lavelle et al ., 1994). Las familias con especies depredadoras como
111 Reduviidae, Phymatidae, Pentatomidae, Miridae y Lygaeidae, se alimentan de la
112 hemolinfa de insectos adultos, larvas y huevecillos. Otras especies de la familia
113 Aradidae se alimentan de hongos y micelio. Sin embargo, independientemente de
114 su tipo de alimentación, la mayor parte de heterópteros generalmente se
115 encuentra estrechamente asociada a las plantas (Schuh y Slater, 1995). Los
116 cambios en la diversidad de heterópteros por disturbios antropogénicos y las
117 determinantes ecológicas de su diversidad en los bosques de montaña
118 particularmente en Chiapas, aún no se ha estudiado. Obtener esta información
119 para los bosques de montaña, es de gran interés debido a su importancia como
120 región de alta diversidad biológica (Gonzales-Espinosa et al ., 2005).
121 El presente estudio busca responder la siguiente pregunta : ¿Cuál es la
122 diversidad, la composición de los grupos tróficos y el tamaño corporal de
123 Heteroptera en bosques que difieren en su condición de composición, estructura, y
124 cobertura como resultado de disturbios antropogénicos y su variación altitudinal?
125 Los elementos de análisis de la pregunta cubren un vacío de información sobre la
126 ecología de los heterópteros y contribuye al entendimiento de las posibles
127 determinantes ecológicas que intervienen en la conformación de la estructura y
12
128 composición de comunidades de insectos a nivel regional. Para responder la
129 pregunta se realizó un análisis comparativo de la diversidad de heterópteros en
130 tres bosques secundarios que difieren en su origen, historia de uso y en su
131 condición de cobertura del dosel.
132 Materiales y método
133 Área de estudio. Los tres bosques secundarios se ubican dentro del municipio de
134 San Cristóbal de Las Casas, en la región central de Chiapas. El primer sitio, El
135 Cerrito de San Cristóbal (Cerrito) se localiza en el centro de la ciudad de San
136 Cristóbal de Las Casas; comprende una superficie aproximada de 18 ha, con una
137 ligera variación de altitud de 2128 a 2190 metros sobre el nivel del mar (msnm), su
138 ubicación se localiza entre los 16° 43' 54.72" y 16° 44' 08.38" de latitud norte y
139 entre los 92° 38' 52 59" y 92° 38' 24.52" de longitud oeste. El clima es templado y
140 húmedo con abundantes lluvias en verano. La temperatura media anual es de
141 15.1°C y la precipitación anual es de 1170 mm. El bosque del Cerrito de San
142 Cristóbal es inducido a partir de la forestación de una cantera desde hace medio
143 siglo. Las especies dominantes son Pinus pseudostrobus , Eucalyptus spp.,
144 Cupressus lusitanica , y desde el año 2012 se encuentra en proceso de
145 enriquecimiento florístico con árboles propios de los bosques de pino-encino de la
146 región (Ruiz-Montoya et al ., 2014; Ruiz-Montoya y Ramírez Marcial, 2014). Es un
147 área abierta al público y no dispone de ningún plan de manejo o de conservación.
148 El segundo sitio, el Parque Ecológico El Encuentro (Encuentro),
149 comprende un área aproximada de 144 ha, se ubica entre los 16° 44' 14.99" y 16°
13
150 43' 32.73" de latitud norte y los 92° 36' 24.87" y 92° 36' 3.12" de longitud oeste
151 (Ayuntamiento Municipal SCLC y CONAGUA, 2010). La altitud varía entre 2180 y
152 2420 msnm y la precipitación media anual es de 1200 a 1500 mm, se caracteriza
153 por tener un suelo moderadamente profundo compuesto de rendzinas y luvisoles
154 derivados de rocas calcáreas. En El Encuentro se encuentran principalmente
155 bosques secundarios con especies dominantes como Pinus pseudostrobus , Pinus
156 tecunumanii , Quercus segoviensis , Quercus crispipilis , y Quercus rugosa . En este
157 sitio hay señales de disturbio recientes por extracción de madera, leña y algunas
158 áreas de extracción de materiales pétreos. Debido a que es un área abierta al
159 público, hay numerosos senderos, áreas abiertas y semiabiertas para realizar
160 actividades recreativas.
161 El tercer sitio, la Reserva Ecológica Cerro Huitepec (RECH), fue creada
162 en 1987 y es administrada por Pronatura, A.C. El área protegida incluye 136 ha
163 ubicadas en las laderas E y NE del Cerro Huitepec, a 6 km del extremo oeste de la
164 ciudad de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Se localiza entre las coordenadas
165 16° 42' 36'’ y 16° 52' 12'’ de latitud norte y 92° 31' 48'’ y 93° 47' 24'’ de longitud
166 oeste (Ramírez-Marcial et al ., 1998; Arriaga et al ., 2000). La altitud varía entre
167 2230 y 2750 msnm, la temperatura media anual es de 15°C y la precipitación
168 media anual es de 1300 mm. Se considera una región prioritaria para la
169 conservación por la existencia de poblaciones de especies endémicas de distintos
170 taxa tanto vegetales como animales. El tipo de vegetación predominante consiste
171 en bosque de encino (Ramírez-Marcial et al ., 1998; Arriaga et al ., 2000; Naranjo y
172 Espinoza, 2001). En el pasado ocurrió la extracción de leña y madera, así como
14
173 pastoreo de ovejas, actividades que se suspendieron definitivamente a partir del
174 año 1985, cuando se decretó la reserva y actualmente hay acceso para el público,
175 pero restringido para algunos sectores de la reserva.
176
177 Diseño de muestreo. El muestreo en El Cerrito, Encuentro y Huitepec se realizó en
178 un lapso de nueve meses con cuatro periodos de muestreo (noviembre 2013;
179 febrero, mayo y agosto del 2014), lo que incluyó un periodo de secas (noviembre -
180 febrero) y otro de lluvias (mayo - agosto).
181 En cada sitio se trazaron seis transectos de 400 a 600 m de longitud,
182 con un arreglo que va de este a oeste y una distancia de 130 a 200 m entre cada
183 uno. Dentro de cada transecto se ubicaron tres parcelas circulares de 707 m 2,
184 teniendo así 18 parcelas con un total de 12,726 m 2 por bosque. Los heterópteros
185 se colectaron con redes entomológicas de golpeo sobre herbáceas y arbustos en
186 tres lapsos de diez minutos por parcela. Los heterópteros capturados se retiraron
187 de la redes con pinzas (número 5) y aspiradores (Leather, 2005; Márquez-Luna,
188 2005; Lorea, 2004; Schauff, 2001). Los especímenes colectados se conservaron
189 en frascos de vidrio con alcohol etílico al 70 % y se trasladaron al Instituto de
190 Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (IB-UNAM). Cada
191 ejemplar se montó en alfileres entomológicos bajo los estándares de la Colección
192 Nacional de Insectos (CNIN) del IB-UNAM. Los organismos fueron identificados a
193 nivel de género y especie con apoyo de claves taxonómicas (Van Duzze, 1916; Mc
194 Atee, 1919; Brailovsky y Zurbia, 1979; Slater y Baranowski, 1990; Stonedahl et al .,
195 1992; Thomas, 1992; Packauskas, 1994; Schuh y Slater, 1995; Froeschner, 1996;
15
196 Froeschner, 2001; Bierle et al ., 2002; Shaefer, 2004; Brailovsky et al ., 2007;
197 Hernández y Thomas, 2010; Fiuza-Ferreira y Thomas, 2011). Algunas
198 determinaciones se confirmaron mediante la comparación con ejemplares
199 depositados en la Colección Nacional de Insectos (CNIN IB-UNAM).
200 Los organismos de la familia Miridae fueron determinados en el Museo
201 Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano (Washington, D.C., E.U.A.)
202 con apoyo del Dr. Thomas J. Henry. Los organismos que no fueron identificados a
203 nivel de especie fueron clasificados como morfo-especies, cuyo mínimo de
204 determinación fue la tribu. Las morfo-especies se reconocieron con base en
205 diferencias morfológicas en la cabeza, tórax, segmentos abdominales, artejos,
206 pigóforo, parámeros, así como en la coloración, presencia o ausencia de espinas,
207 tubérculos y sedas. Para fines del análisis de la riqueza y diversidad, cada morfo-
208 especie se consideró una especie distinta.
209
210 Disturbio. En cada parcela de bosque se determinó el disturbio como presencia
211 ausencia de extracción de madera, leña con la presencia de tocones, árboles con
212 ramas cortadas y secreción de resina, remanentes de cenizas o material
213 carbonizado y presencia de ramoneo de ganado bovino u ovino (Ramírez-Marcial
214 et al., 1998). Las variables de disturbio (extracción de madera, leña, basura,
215 incendios y extracción de suelo) se manejaron de forma categórica (presencia = 1,
216 ausencia = 0) para cada parcela de muestreo. Se construyó un índice de disturbio
217 humano IDiH = [f (di) +1] , donde f es la frecuencia de di los diferentes tipos de
218 disturbio ( d) (extracción de madera, extracción de leña, ramoneo, basura
16
219 inorgánica, extracción de suelo e incendios) en el parcela i. Cada tipo de disturbio
220 no es excluyente por lo que la probabilidad de disturbio en el sitio es igual al
221 producto de la frecuencia de los distintos disturbios en el sitio. La frecuencia del
222 disturbio d es el cociente del número de parcelas que presentaron este disturbio
223 entre el total de parcelas.
224
225 Riqueza de plantas y cobertura arbórea. La riqueza de plantas de cada bosque se
226 obtuvo mediante varios recorridos por toda el área de muestreo de heterópteros,
227 en donde se tomaron muestras botánicas de todas las plantas observadas. Los
228 ejemplares fueron determinados por el Sr. Miguel Martínez Ico del Herbario de
229 ECOSUR (ECO-SC-H). Esta información sirvió para obtener una descripción
230 general de la estructura de la vegetación de los bosques y de la composición de
231 hospederos potenciales para los heterópteros (Cuadro 1).
232 En cada parcela se determinó la cobertura del dosel mediante (tres
233 lecturas por parcela) con un densiómetro convexo (Forestry suppliers, Model C) y
234 la altitud se registró con un GPS (Garmin 12XL).
235
236 Análisis de la diversidad local. Para caracterizar la diversidad de especies de
237 heterópteros de cada bosque se utilizaron curvas de rarefacción/extrapolación
238 basadas en los tres primeros números de Hill: La riqueza de especies (Q 0), el
239 exponente de entropía de Shannon (Diversidad de Shannon, especies típicas
240 ponderadas por la abundancia) (Q 1) y el inverso del índice de concentración de
241 Simpson (Diversidad de Simpson, especies dominantes) (Q 2). Las curvas
17
242 representan la acumulación de especies con relación al número de individuos
243 colectados, con un intervalo de confianza construido mediante un “bootstrap”.
244 Estos mismos números se obtuvieron considerando la cobertura del muestreo, lo
245 cual es la riqueza esperada en un esfuerzo de muestreo (número de individuos)
246 relativizado a la riqueza encontrada en todos los sitios, donde valores cercanos a
247 1 indican un muestreo completo (Chao et al ., 2014).
248 Para cada sitio se hicieron curvas de rango-abundancia considerando la
249 abundancia relativa de cada especie (número de individuos en un área), lo que
250 aporta información relativa a la distribución de las especies sin pérdida de detalle
251 de cada una de las abundancias y se muestra de manera explícita (Rocchini y
252 Neteler, 2012).
253
254 Análisis de la GLYHUVLGDGȕ Se realizó el Análisis de Correspondencia Canónico
255 (ACC) para evidenciar las diferencias entre comunidades de heterópteros por la
256 condición de disturbio, cobertura arbórea y la altitud (Ter-Braak y Verdonschot,
257 1995). El ACC es un método estadístico multivariado que supone que la
258 abundancia y riqueza de especies es uní-modal con respecto a combinaciones
259 lineales de variables ambientales, las cuales ordena a la riqueza en un gradiente
260 por su grado de correlación con la variación en la diversidad de especies (Ter-
261 Braak, 2014). Los efectos significativos de las variables ambientales (bosque,
262 altitud, cobertura, y disturbio) se ponderan mediante la correlación de los score de
263 cada variable con respecto a los de la riqueza de especies. La diferencia en la
264 riqueza por sitio se analizó mediante un ANOVA sobre una matriz de distancias
18
265 sobre 500 permutaciones. Posteriormente se realizó una comparación múltiple de
266 las medias (Tukey HSD) con 95% de confianza (Oksanen et al 2015). Para estos
267 análisis los datos las especies y su abundancia se agruparon por transecto para
268 evitar el ruido estadístico debido a valores de cero registrados en algunas parcelas
269 de muestreo. De este modo la N por sitio fue 18.
270 Se usaron los índices de Sorensen, Morisita, y Morisita-Horn como
271 medidas de entropía entre sitios; los cuales se basan en el número efectivo de
272 especies (número de especies en la muestra (Q 0), especies típicas (Q 1) y especies
273 dominantes (Q 2 UHVSHFWLYDPHQWH -RVW DVtFRPRPHGLGDVGHGLYHUVLGDGȕ
274 que nos indican el número hipotético de comunidades a partir del conjunto de
275 datos disponibles (Jost et al /DGLYHUVLGDGȕWRPDYDOR res entre 1.0 y 2.0;
276 ȕ LQGLFDXQDVRODFRPXQLGDGYDORUHVGHȕ!LQGLFDFRPXQLGDGHVGLVWLQWDV\
277 la diferencia de 1-ȕSXHGHLQWHUSUHWDUVHFRPRODSURSRUFLyQGHHVSHFLHVTXHVRQ
278 “volátiles” o en recambio constante (Jost et al ., 2011).
279 Todos los análisis estadísticos de diversidad, tamaños y grupos tróficos
280 se realizaron en el programa R x64 v.3.0.0 con las rutinas BiodiversityR, MASS y
281 Vegan (Kindt, 2015; Ripley et al ., 2015; Oksanen et al ., 2015). Los análisis de
282 rarefacción/extrapolación se realizaron en la plataforma online iNEXT (Chao y
283 Jost, 2012; Colwell et al ., 2012; Hsieh et al ., 2013; Chao et al . 2014).
284
285 Distribución de tamaños corporales y grupos tróficos. Para las especies más
286 abundantes, se tomaron aleatoriamente cinco individuos de cada especie y se
287 midió la longitud del cuerpo (de la cabeza al último segmento abdominal) con un
19
288 microscopio esteroscópico (ZEIZZ, STEMI SV8) y se obtuvo un promedio de su
289 tamaño corporal. Posteriormente los organismos se distribuyeron en cinco
290 categorías de tamaño de acuerdo con Caballero et al ., (2009): Categoría I, son
291 heterópteros FX\DORQJLWXGGHOFXHUSRIXHPP &DWHJRUtD,,VXWDPDxRRVFLOy
292 entre 3.1 y 4.5 mm; Categoría III, corresponde a organismos que midieron entre
293 4.6 y 7.0 mm; Categoría IV, corresponde a organismos entre 7.1 y 11 mm; y
294 Categoría V, heterópteros PP
295 La estructura trófica de Heteroptera se obtuvo mediante la consulta
296 bibliográfica de los hábitos alimenticios de los géneros y las especies obtenidas
297 (Slater y Baranowski, 1990; Thomas, 1992; Stonedahl et al ., 1992; Packauskas,
298 1994; Schuh y Slater, 1995; Froeschner, 1996; Fauvel, 1999; Froeschner, 2001;
299 Bierle et al ., 2002; Shaefer, 2004; Brailovsky et al ., 2007; Hernández y Thomas,
300 2010; Fiuza-Ferreira y Thomas, 2011). La diferencia en la distribución de
301 categorías de tamaños de heterópteros entre bosques se analizó con la prueba de
302 Kruskal-Wallis, y CCA para probar si las diferencias entre las categorías de
303 tamaño de los heterópteros y los grupos tróficos difieren entre si y se relacionan
304 con los parámetros medioambientales medidos (altitud, cobertura del dosel, y
305 disturbios) para todos los CCA se realizaron ANOVA y pruebas de Tukey HSD.
306 Resultados
307 Descripción ambiental de los sitios. El disturbio (IDiH), medido simultáneamente
308 por la presencia de extracción de leña, tala, extracción de suelo, presencia de
309 basura inorgánica, ramoneo y fuego; fue de mayor magnitud en El Cerrito, seguido
20
310 en forma descendente por El Encuentro y el Huitepec (Cuadro 1). La menor altitud,
311 cobertura y riqueza de plantas se registró en Cerrito y la mayor en el Huitepec
312 (Cuadro 1). La tendencia de la riqueza de heterópteros fue mayor en El Encuentro
313 la menor en el Huitepec (Cuadro 1).
314
315 Diversidad local de heterópteros. Se colectaron en total 2238 individuos,
316 distribuidos en 19 familias (Cuadro 2), 78 géneros, 134 especies y morfo-especies
317 (Anexo 1).
318 Con base en los números de Hill (Q 0, Q 1, Q 2), la riqueza en El Cerrito
319 fue de Q 0 = 78 (Figura 1a). La extrapolación de colecta a 1910 individuos, estima
320 un total de 102 especies. Se obtuvieron 21 especies típicas (Q 1) (Figura 1 b) y 11
321 especies dominantes (Q 2) (Figura 1c). El análisis de cobertura mostró que el
322 esfuerzo de muestreo alcanzó 96.64% de la riqueza total heterópteros registrada.
323 Las especies más frecuentes en El Cerrito fueron de la familia Miridae.
324 La especie más abundante fue Macrolophus sp. 1, y en menor medida le siguen
325 Proba sp. 2, Tupiocoris sp. (Figura 1d), Pycnoderes sp., Dysdercus mimulus
326 Hussey, 1929. Las especies más escasas en El Cerrito fueron Homaemus sp.,
327 Kleidocerys virescens Fabricius, 1794 y Villasitocoris incospicuus Herrich-Schäffer
328 1842, pertenecientes a las familias Escutelleridae, Lygaeidae y Coreidae.
329 En El Encuentro se colectaron 704 individuos pertenecientes a 20
330 familias (Cuadro 2) y 83 especies. Destaca Miridae con 326 individuos
331 pertenecientes a 26 especies y Reduviidae con 92 individuos en seis especies. El
332 número de Hill Q 0 indica una riqueza de 83 especies para El Encuentro (Figura
21
333 1a). La extrapolación muestra que si se duplica el número de individuos
334 colectados a 1410 se incrementa la riqueza de 83 a 108 (Figura 1a). En El
335 Encuentro hubo 36 especies típicas (Q 1) (Figura 1b). El número de especies
336 dominantes para este sitio fue de Q2 = 22 (Figura 1c). El esfuerzo de muestreo
337 realizado corresponde 96% de la riqueza total registrada.
338 Las especies más abundantes y frecuentes fueron Pselliopus karleane
339 Hussey, 1954 , de la familia Reduviidae, la segunda especie más abundante fue
340 Macrolophus sp.1 de la familia Miridae, así como Proba sp. (Figura 1e), Tupiocoris
341 sp., Euschistus chiapus Rolston, 1974, Neortholomus sp., y Darmistus subvitattus
342 Stål, 1859. Las especies más escasas en El Encuentro fueron Galupha sp., Orius
343 sp. y Largus fumosus Stehlik, pertenecientes a las familias Thyreocoridae,
344 Anthocoridae y Largidae.
345 En el Huitepec se colectaron 568 individuos pertenecientes a 12
346 familias (Cuadro 2) y 62 especies. La familia Miridae fue la más abundante, con
347 439 individuos pertenecientes a 33 especies. El valor de Q 0 para Huitepec fue de
348 62 (Figura 1a). Si se incrementa el número de individuos colectados a 1100 se
349 espera una riqueza de 62 a 87 especies (Figura 1a). El valor de Q 1 para las
350 especies típicas en Huitepec fue 20 (Figura 1b), y el número de especies
351 dominantes para este sitio fue 12 (Figura 1c). El esfuerzo de muestreo tuvo 94%
352 de cobertura.
353 La composición de especies abundantes en Huitepec fueron: Paraproba
354 fasciata Distant 1884, como lo más abundantes, seguida por Paraproba mexicana
355 Barros de Carvalho 1987, y Falconia poetica Distant 1884 (Figura 1f). Otras
22
356 especies con abundancias intermedias fueron Monalocoris sp. , Annona bimaculata
357 Distant 1884. Las especies más escasas en Huitepec, fueron Macrolophus sp. 2,
358 Proba sp. 3 y la Morforespecie 17 (tribu Tingini) pertenecientes a las familias
359 Miridae y Tingidae respectivamente.
360
361 Ajuste de la diversidad por “Rarefacción”. Al considerar la localidad con el número
362 menor de individuos colectados, Huitepec, la riqueza de heterópteros (Q 0) fue de
363 64 para El Cerrito y Huitepec y 80 para El Encuentro (Figura 1a). Los valores de
364 Q1 disminuyeron una unidad, de 21 a 20 para El Cerrito; de 36 a 35 en El
365 Encuentro y para el Huitepec no se modificaron (Figura 1b). Igualmente, los
366 valores de Q 2 no cambiaron (Figura 1c).
367
368 'LYHUVLGDGȕ 6HPHMDQ]D Los índices de Sorensen, Morisita y Morisita-Horn se
369 presentan de forma porcentual, estos índices se basan en riqueza efectiva (Q 0),
370 especies típicas (Q 1) y dominantes (Q 2 $VLPLVPRVHREWXYLHURQYDORUHVGHȕ
371 considerando estos tres estimadores de la riqueza de especies. El Cerrito y El
372 Encuentro, tuvieron 37% de si PLOLWXG tQGLFHGH6RUHQVHQ \VHREWXYRXQDȕ
373 FRQEDVHHQODULTXH]DHIHFWLYD/RVYDORUHVGHȕSDUDHVSHFLHVWtSLFDV 4 1)
374 indican que entre El Cerrito y El Encuentro se comparte 65% (índicie de similitud
375 GH0RULVLWD FRQXQDȕ GHVLPLO itud de especies dominantes (índice de
376 Morisita-+RUQ \XQDȕ )LJXUD
377 El Cerrito y el Huitepec, con base en la riqueza efectiva, tienen seis
378 HVSHFLHVFRPSDUWLGDVGHVHPHMDQ]D\XQDȕ /DVLPLOLWXG
23
379 considerando especies típicas es de GHFRQXQYDORUGHȕ (QFXDQWRD
380 HVSHFLHVGRPLQDQWHVWXYLHURQXQDVLPLOLWXGGH \XQDȕ
381 El Encuentro y Huitepec comparten 14 especies, lo que equivale a 36% de
382 VHPHMDQ]DGHHVSHFLHVHIHFWLYDV\XQDȕ (QWUHHVWRVERVTXHVVH
383 comparte 20% de especies típicas y 37% de especies dominantes, con una
384 ȕ SDUDHVSHFLHVWtSLFDV\ȕ FRQEDVHHQODVHVSHFLHVGRPLQDQWHV
385 Los tres sitios comparten 25 especies con un 33% de semejanza y se
386 obtuvo una ȕ ORTXHLQGLFDTXHODSUHVHQFLDGHGRVFRPXQLGDGHVGH
387 heterópteros. La similitud con base en especies típicas entre todos los bosques
388 fue 38% de especies tipicas FRQȕ SDUDWtSLFDV/DVLPLOLWXGFRQVLGHUDQGR
389 especies dominantes es 44\XQDȕ )LJXUD
390
391 'LYHUVLGDGȕ 'LVLPLOLWXG Se observaron diferencias significativas en la riqueza de
392 especies de heterópteros en los tres bosques ( Fg.l., 2/17 = 5.16, P = 0.008), estas
393 diferencias se observaron entre El Cerrito y El Encuentro (P = 0.031), El Cerrito y
394 Huitepec ( P = 0.01), pero no entre El Encuentro y Huitepec ( P = 0.92).
395 El análisis de componentes canónicos mostró una relación altamente
396 significativa entre la diversidad y el conjunto de las variables explicativas (altitud,
397 cobertura y disturbio; Fg.l., 5/17 = 1.74, P = 0.002). Los dos primeros componentes
398 canónicos reunieron significativamente el 3.42 % de la variación de la abundancia
399 ponderada de las especies, y 61 % de la variación de la distribución de las
400 especies con respecto a las variables ambientales (CCA1, Fg.l., 1/17 = 3.30, P =
401 0.001; CCA2, Fg.l., 1/17 = 2.08, P = 0.006). La altitud se correlaciona positivamente y
24
402 significativamente con el primer componente canónico (CCA1) ( Fg.l., 1/17 = 2.76, P =
403 0.001) y negativamente con el segundo (CCA2); la cobertura arbórea se relacionó
404 de la misma manera con CCA1 y CCA2, pero en menor intensidad que se expresa
405 por longitud de la línea terminada en flecha en la Figura 3a. El disturbio se
406 relaciona de forma negativa con el primer eje (CCA1) (Figura 3a).
407 Las especies que están cerca de la línea del gradiente de cada variable
408 ambiental son las que tienen una mayor correlación con esta variable (se indican
409 con el símbolo + en la Figura 3a). Las Morfo-especies 6, 8, 13 (Tribu Mirini),
410 Podisus maculiventris subsp. 2 y Podisus sagitta Fabricius 1794, se relacionan
411 notablemente con la Altitud y sólo se registraron en el Huitepec con un solo
412 individuo. La Morfo-especie 4 (Tribu Hyalodini) y Colimacoris sp . 2, también se
413 relacionan con la Altitud y se encontraron en el Huitepec y El Encuentro. A.
414 bimaculata , Arhyssus parvicornis Signoret 1859, y Podisus maculiventris subsp. 1
415 se relacionan con la altitud y se encontraron en los tres sitios. El disturbio y la
416 cobertura no tuvieron una relación significativa con los dos ejes del CCA (disturbio:
417 F1, 17 = 1.18, P = 0.356; cobertura: F1, 17 = 1.24, P = 0.320), sin embargo se puede
418 identificar que Ozophora sp ., Nabis sp . y Phytocoris sp . 3, se relacionan
419 positivamente con la cobertura, en tanto que Stenodema vicinum Provancher
420 1872, Froeschneria sp ., Phytocoris sp . 1, Orius sp . 1 Rinacloa mysteriosus Schuh
421 and Schwartz 1985, y Sinea diadema Fabricius 1776, se encuentran en mayor
422 medida asociados a disturbios antropogénicos.
423
25
424 Diversidad de tamaños corporales. Todas las clases de tamaño de los organismos
425 estuvieron presentes en los tres sitios, aunque no estuvieron en la misma
426 proporción. El número de especies que constituyó cada uno de las clases de
427 tamaños fue variable entre sitios (Cuadro 3). La distribución de las clases de
428 tamaño fue significativamente diferente entre sitios (Kruskal-Wallis, H 4, 90 = 34.55,
429 P < 0.0001).
430 La clase de tamaño más abundante en todos los sitios fue el grupo II
431 (tamaño 3.1 y 4.5 mm), cuya abundancia destaca claramente con respecto a las
432 otras clases en El Cerrito y en el Huitepec (Cuadro 3). En todos los sitios se
433 REVHUYy H[FOX\HQGRDOWDPDxRPiVSHTXHxRJUXSR, PP XQD
434 disminución paulatina de la abundancia conforme se incrementa el tamaño de los
435 heterópteros en todos los sitios, sin embargo el cambio es más pronunciado en El
436 Cerrito (Cuadro 3).
437 El CCA realizado para este conjunto de datos mostró una alta
438 correlación de bosque, cobertura altitud y disturbio con la variación en el tamaño
439 corporal ( F5, 12 = 3.17, P = 0.003). Los primeros dos componentes canónicos
440 reunieron 3.61 % de la variación de las abundancias ponderadas de las categorías
441 de tamaño, y 91% en la distribución de las categorías de tamaño asociadas a las
442 variables ambientales (CCA1: F1, 17 = 11.90, P = 0.001; CCA2: F1, 17 = 3.73, P =
443 0.030). Este análisis reveló diferencias significativas en el tamaño del cuerpo de
444 heterópteros entre los bosques ( F2, 12 = 5.93, P = 0.001) (Figura 3b), donde El
445 Encuentro tiene un mayor número de especies grandes (categoría V), El Cerrito y
446 Huitepec tienen especies de tamaños pequeños (categorías I, II, y III). Las otras
26
447 categorías de tamaño no se relacionaron con ningún parámetro ambiental (Figura
448 3b).
449
450 Diversidad de grupos tróficos. Se reconocieron cuatro grupos tróficos de
451 heterópteros: fitófagos, zoófagos, granívoros y zoofitófagos. El grupo más
452 abundante en todos los sitios fue el de los fitófagos (Cuadro 3). En El Cerrito se
453 registraron 50 especies fitófagas, 46 en El Encuentro y 38 en el Huitepec.
454 Excluyendo a los fitófagos se observa un patrón de abundancia similar en los
455 zoófagos, granívoros y zoofitófagos en El Encuentro y Huitepec, lo que contrasta
456 con la distribución heterogénea de la abundancia de los grupos tróficos en El
457 Cerrito (Cuadro 3). Hubo diferencias significativas en la distribución de la
458 abundancia de los grupos tróficos entre sitios (H 3, 72 = 31.01, P < 0.0001). El CCA
459 realizado para los grupos tróficos fue significativo CCA ( F5, 12 = 8.46, P = 0.001).
460 Los tres primeros componentes reunieron un 3 % de la variación en las
461 abundancias ponderadas de los grupos tróficos, y 92 % en la variación de la
462 distribución de los grupos tróficos relacionados con las variables ambientales,
463 CCA1 ( F1, 17 = 27.26, P = 0.001), CCA2 ( F1, 17 = 18.48, P = 0.001), CCA3 ( F1, 17 =
464 3.6, P = 0.021). El CCA mostró diferencias significativas en los grupos tróficos
465 relacionados con los sitios ( F2, 12 = 12.56, P = 0.001), con la cobertura de dosel ( F1,
466 12 = 4.89, P = 0.024), y con la altitud ( F2, 12 = 12.04, P = 0.001), pero con el
467 disturbio no tuvieron una relación significativa (Figura 3c).
27
468 Discusión
469 Diversidad D, E. Los bosques del Cerrito, Encuentro y Huitepec presentaron
470 diferencias en la estructura y composición de la vegetación, en el grado de altitud,
471 cobertura, y disturbio. La altitud se relacionó significativamente con la diversidad
472 de heterópteros, particularmente en Huitepec y Encuentro. La cobertura arbórea y
473 el disturbio no tuvieron una relación directa significativa con la diversidad de
474 heterópteros en los tres bosques. Las comunidades de heterópteros de los
475 bosques estuvo dominada por la familia Miridae, para la cual se considera que hay
476 dos especies nuevas Macrolophus sp. 1 y Morfo-especie 4 (Tribu Hyalodini).
477 Las especies de la familia Miridae constituyeron la mayor parte de la
478 comunidad de heterópteros en los tres sitios de estudio. Este resultado se debe,
479 probablemente, a que es la familia más grande de Heteroptera constituye 25% de
480 los Heterópteros a nivel mundial (Henry y Wheeler, 1988; Wheeler 2001; Henry,
481 2009). Los míridos son organismos capaces de repoblar en poco tiempo sitios
482 alterados o defaunados ya que la mayoría tiene alta capacidad de dispersión, son
483 fitófagas o depredadoras generalistas, lo que les permite explotar una amplia
484 gama de recursos e incrementar su población rápidamente (Becker, 1975, Aldritch,
485 1988); pueden reproducirse casi todo el año y con explosiones demográficas hacia
486 finales de la época lluviosa (Sedivy y Fric, 1999). Estas cualidades biológicas de lo
487 míridos contribuyó a que ciertas especies dominaran en número de individuos en
488 los bosques. Las especies de míridos raras (bajo número de individuos), por
489 ejemplo: Calocorisca sp. 3, Creontiades sp., Deraeocoris sp., Derophthalma sp.,
490 Phytocoris sp. 7, Proba sp. 5, Proba sp. 6, Proba sp. 8 y Rhinacloa mysteriosus
28
491 Schuh and Schwartz 1985, pueden ser utilizadas como indicadoras de los cambios
492 en la diversidad de heterópteros en los bosques (Henry, 2009).
493 La baja riqueza y la mayor abundancia de heterópteros se encontró en
494 el bosque del Cerrito, el cual tuvo la menor riqueza de árboles y arbustos, la
495 menor cobertura de dosel, el mayor disturbio y el menor intervalo de altitud; este
496 patrón, menor diversidad de heterópteros en sitio con mayor disturbios, se ha
497 observado en estudios previos (Fauvel, 1999; Acosta et al ., 2011; Gerlach et al .,
498 2013). A pesar de que el análisis de CCA no detectó un efecto significativo del
499 disturbio y la cobertura de dosel sobre la diversidad de heterópteros, no se
500 desacarta que influyan en la determinación de la comunidad éstos, ya que podrían
501 tener un efecto conjunto con otros factores ambientales no considerados, como la
502 humedad, precipitación entre otros (Schaefer y Panizzi, 2000; Zurbrügg y Frank,
503 2006). Las familias Anthocoridae, Berytidae, y Nabidae son altamente sensibles a
504 la humedad local, a mayor humedad más individuos (Fauvel 1999). La baja
505 diversidad del Cerrito puede también deberse a que está inmerso en una zona
506 urbana, lo que reduce la probabilidad de llegada y establecimiento de especies de
507 heterópteros (Manta et al ., 2002; Acosta et al ., 2011).
508 La mayor diversidad de heterópteros se observó en El Encuentro, que
509 tiene una posición intermedia con respecto al Huitepec y al Cerrito en atributos
510 tales como la riqueza de árboles, arbustos, hierbas, altitud y grado de disturbio, Su
511 bosque está dominado por especies de Quercus spp, los cuales promueven la
512 presencia de una diversidad importante de artrópodos (Tovar-Sánchez y Oyama,
513 2006a, 2006b). Este sitio tuvo un número comparativamente alto de especies
29
514 raras de heterópteros, destacan la presencia de Phytocoris spp y Proba spp, que
515 son géneros especialistas de Quercus sp. y Pinus sp (Henry 2009). La diversidad
516 del Encuentro concuerda con la hipótesis del disturbio intermedio, la cual señala
517 que en las áreas donde hay niveles bajos a moderados de disturbio se produce la
518 máxima diversidad tanto para animales como para plantas, a la vez que se da una
519 sucesión secundaria que promueve una mayor diversidad vegetal y animal.
520 Cuando los agentes causantes de mortalidad actúan con intensidades
521 intermedias, evitan que las especies más competitivas excluyan a las demás,
522 permitiéndoles permanecer en la comunidad. Si la intensidad del disturbio fuera
523 baja las especies más competitivas no serían inhibidas; si fuera alta ninguna de
524 las especies podría compensar la gran mortalidad causada por el disturbio
525 (Connell 1978, Lubchenco 1978, Brown 1997). En bosques de montaña se ha
526 observado que la abundancia de heterópteros aumenta si el disturbio por tala,
527 extracción de leña, extracción de suelo e incendios incrementa hasta cierto punto,
528 esta tendencia se le atribuye a que en estos ambientes los recursos primarios
529 pueden fluir a niveles tróficos superiores con relativa rapidez (Lange et al. , 2011).
530 El Huitepec es el sitio con el menor nivel de disturbio, prácticamente es
531 nulo. Este sitio se caracterizó por tener pocas especies típicas de heterópteros y
532 un alto número de especies dominantes (52 %). La baja riqueza y abundancia de
533 heterópteros contrasta con la alta riqueza de árboles, arbustos y hierbas; que
534 podrían indicar un sitio complejo y con alta calidad ambiental para albergar una
535 mayor diversidad (Mathieu et al. , 2005). Una relación lineal entre la diversidad de
536 plantas y la diversidad de heterópteros se ha registrado cuando se trata de
30
537 heterópteros sésiles o especializados, que dependen totalmente de la distribución
538 de sus hospederos (Torma y Császár, 2012). Es posible que debido a la
539 complejidad y heterogeneidad ambiental del Huitepec, sea promotor de diversidad,
540 pero su registro requiere de un mayor esfuerzo de colecta.
541 La altitud se relacionó significativamente con la diversidad de
542 heterópteros, y esto fue notable para el Huitepec en donde el intervalo de altitud
543 fue el mayor. La altitud con frecuencia se asocia a la diversidad, aunque el efecto
544 no se refiere a la altitud por sí misma, sino a factores abióticos asociados a ella,
545 como la temperatura, humedad, radiación, vegetación, entre otros, que son los
546 que determinan la distribución de diversos grupos de insectos (Fauvel, 1999;
547 Zurbrügg y Frank, 2006; Balam-Ballote y León-Cortés, 2010; Ulyshen, 2011;
548 Torma y Császár, 2012).
549 Entre El Cerrito y El Encuentro hay una tasa de recambio de 0.46, un
550 valor semejante se observó entre Encuentro y Huitepec, lo que indica un proceso
551 de diferenciación de la comunidad de heterópteros. Los bosques más
552 diferenciados fueron El Cerrito y Huitepec. La composición de la vegetación puede
553 también contribuir a la diferenciación entre estas dos comunidades, en particular si
554 se considera que el Huitepec y El Encuentro forman parte de una misma cordillera
555 montañosa con una historia geológica y de sucesión ecológica de la vegetación
556 similar, mientras que el bosque del Cerrito se creo recientemente en el año de
557 1973 con árboles favorecidos por una elección de especies dirigida para forestar
558 como lo son pinos, cipreses y eucaliptos, la baja diversidad de plantas influye de
31
559 manera negativa en la diversidad de Heterópteros, ya que no promueve la llegada
560 de hemipteros especialistas y la diversidad se limita hacia grupos de generalistas.
561 Por otra parte, los heterópteros tienen una gran capacidad para
562 colonizar e incluso pueden ser mejores colonizadores que las especies de
563 Coleóptera (el orden más rico en especies de la clase Insecta) (Becker, 1992),
564 aspecto que contribuye a generar similitud entre los sitios.
565
566 Gremios tróficos. La alta riqueza de especies en El Encuentro coincide con la
567 observación de que también es el sitio que tuvo la mayor abundancia de los
568 distintos gremios tróficos, que en una comunidad son tan diversos como las
569 especies. Esto quizás refleja la disponibilidad de alimento, así como hábitat de las
570 especies promovidos por la vegetación (Thiollay, 1992). El gremio de los fitófagos
571 tuvo el mayor número de especies en todos los bosques, mientras que el grupo de
572 zoófagos fue el más abundante (número de individuos) en Encuentro. Los
573 zoofitófagos, pertenecientes solo a tres especies, sobresalieron en número de
574 individuos en El Cerrito.
575 Se ha observado que los herbívoros y los zoófagos de heterópteros
576 están en la misma proporción tanto en las islas (Canarias, Galápagos,
577 Mediterráneo, Madeira) como en áreas continentales (noroeste de África,
578 Península Ibérica, Continente Americano) (Becker, 1992). En los bosques
579 estudiados de Chiapas sobresale la dominancia de los fitófagos tanto en número
580 de especies como en abundancia, que se puede explicar porque el recurso para
581 los fitófagos está disponible tanto en variedad (especies) como posiblemente en
32
582 abundancia en los tres bosques. A su vez, lo fitófagos pueden ser una fuente
583 importante de alimento de los zoófagos.
584 Las dos especies dominantes en El Cerrito son zoofitófagas pertenecen
585 a la familia Miridae, Macrolophus sp . (Nueva especie) y Tupiocoris sp . 1. Estas
586 especies son de gran importancia en el control de poblaciones de otros insectos
587 como áfidos (Aphididae), mosquita blanca (Aleyrodidae) y larvas de Heliothis zea
588 Boddie, entre otros (Dionyssios y Dionyssios, 2000; Lykouressis, et al., 2008;
589 Pérez-Hedo y Urbaneja, 2014). Tupiocoris se encuentra distribuido a lo largo de
590 varios países del sur de América y se considera un género con amplio espectro de
591 alimentación que generalmente se encuentra en solanáceas y cucurbitáceas, ya
592 sea alimentándose de huevecillos de otros insectos (áfidos, trips, polillas y
593 mosquita blanca) o de los fluidos vegetales (López, et al ., 2012; Burla, et al .,
594 2014). D. mimulus se registró en los tres bosques, se considera una plaga
595 importante del algodón, y es propia de zonas tropicales a nivel mundial, y su
596 presencia en bosques como Huitepec se debe a cultivos de hortalizas aledaños a
597 la reserva (Fuseini y Kumar 1975). En El Encuentro la especie más abundante fue
598 P. karleane , que es de gran importancia debido a que depredadora voraz
599 principalmente de Tetranychus urticae Koch, 1836; la cual es una plaga importante
600 del cultivo de berenjena, calabacín, frijol, entre otros (Landeros-Flores, et al.
601 2014). E. chiapus fue otra especie de heteróptero dominante en El Encuentro, esta
602 es una especie polífaga, se alimenta de pastos, árboles y arbustos frutales
603 (McPherson y McPherson 2000) la presencia de estas especies se asocian a los
604 cultivos cercanos de San Nicolás y pequeñas hortalizas familiares. En el Huitepec
33
605 las especies abundantes fueron: P. fasciata , P. mexicana , A. bimaculata, F.
606 poética y Monalocoris sp 2., todas ellas son fitófagas (Wheeler 2001).
607 La altitud y la cobertura de dosel tuvieron una relación significativa con
608 el grupo de los fitófagos, la cual es claro en el Huitepec y coincide con el hecho de
609 que se colectaron pocos individuos, por ejemplo Thyanta sp., Colimacoris sp 1, F.
610 poetica , Monalocoris sp. 2, Proba sp 4, 7, 9; y Falconia Intermedia Distant 1893.
611 Este resultado sugiere que la distribución de los grupos tróficos puede estar
612 relacionado con la disponibilidad y abundancia de su recurso alimenticio principal.
613 Los zoofitófagos se relacionaron con disturbio y se encontraron
614 mayormente en El Cerrito y El Encuentro con especies como Macrolophus sp 1, sp
615 2 y Tupiocoris sp. La presencia de los granívoros y los zoófagos presentes en El
616 Encuentro no se asoció a la altitud ni a la cobertura de los bosques.
617
618 Diversidad de tamaños. Las categorías de tamaño pequeño fueron las más
619 abundantes. La distribución de tamaños entre sitios difiere significativamente. En
620 El Encuentro se observó el mayor número de individuos grandes, le sigue El
621 Cerrito y el Huitepec. El Encuentro tiene un nivel intermedio de disturbio, con
622 respecto a los otros bosques, lo que puede sugerir que la probable transferencia
623 de energía rápida que se asume sucede en áreas con cierto grado de disturbio
624 (Lange et al ., 2011). En El Cerrito la categoría IV (entre 7.1 y 11 mm) se relacionó
625 con el grado de disturbio en los análisis CCA. La categoría estuvo ampliamente
626 representada por numerosos individuos de D. mimulus y D. subvittatus.
34
627 Se ha postulado que los insectos pequeños, como los estafilínidos, son
628 más susceptibles a los efectos de la fragmentación y perturbación (Caballero et
629 al ., 2009), sin embargo, el presente estudio sugiere que los heterópteros
630 pequeños pueden persistir en ambientes perturbados y que los organismos
631 grandes disminuyen durante la sucesión ecológica de la vegetación. Es posible
632 que conforme la vegetación incrementa en diversidad el ambiente para los
633 heterópteros puede ser más heterogéneo y compleja, de modo que la búsqueda
634 del recurso (presas) puede tener un costo energético mayor con un efecto
635 negativo en su reproducción y supervivencia (Torma y Császár, 2012). Algunas
636 especies como Nabis sp.y Orius sp. son depredadoras y generalistas y se
637 encontraron en todos los bosques.
638 En conclusión, la diversidad de heterópteros fue mayor en El Encuentro,
639 le sigue El Cerrito y finalmente el Huitepec. En este último bosque, las curvas de
640 extrapolación indican que un mayor esfuerzo de muestreo puede superar la
641 riqueza de los bosques del Cerrito y Encuentro, los cuales tuvieron más disturbio
642 que el Huitepec. Todos los grupos tróficos estuvieron presentes en los tres
643 bosques, sin embargo difieren en su abundancia. Los zoófagos y granívoros
644 destacaron en El Encuentro, los zoofitófagos en El Cerrito y fitófagos en el
645 Huitepec. Todos los tamaños corporales se encontraron en los tres bosques, pero
646 igual que en los grupos tróficos los bosques difieren en la abundancia de
647 heterópteros. Las especies grandes fueron más numerosas en El Encuentro, los
648 más pequeños en el Huitepec. Sólo la altitud se correlacionó con la diversidad de
649 heterópteros y fitófagos. La altitud y la cobertura se asociaron con la diversidad de
35
650 fitófagos. El disturbio se relacionó con la diversidad de zoofitófagos,
651 particularmente en El Cerrito.
652
653 Agradecimientos
654 Agradecemos a J. Henry Thomas (Systematic Entomology Laboratory, ARS,
655 USDA, MRC-168, Smithsonian National Museum of Natural History, Washington
656 DC. USA), Harry Brailovsky, a Guillermina Ortega-León (Colección Nacional de
657 Insectos, IBUNAM, México, D.F.) y al Luis Cervantes-Peredo (Departamento de
658 Entomología, INECOL, México Ver.) por su conocimiento y apoyo para determinar
659 especies. Agradecemos a Miguel Martinez Ico (Herbario de ECOSUR, ECOSUR,
660 México, Chiapas) por la determinación de herbáceas y arbustivas. Este proyecto
661 fue parcialmente financiado por la CONAFOR-Proyecto especial 2012
662 Restauración Ecológica del Cerrito de San Cristóbal. Al CONACYT por la beca
663 otorgada para estudios de posgrado 296160/288302 a León Felipe De La Mora
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973
50
974 Cuadros 975
976 Cuadro 1. Condiciones ambientales y biológicas de tres bosques secundarios de
977 pino-encino en Chiapas, México. IdiH = índice de disturbio humanod; SA = riqueza
978 (número de especies) de árboles por 0.1 Ha; S HA = Riqueza de hierbas y arbustos;
979 SHE = Riqueza de heterópteros.
980
Sitio IDiH Altitud Cobertura de SA SHA SHE (msnm) dosel (%) Cerrito 3.19 2163 ± 25 78% ± 19% 9 + 0.5 90 78
Encuentro 2.60 2273 ± 75 84% ± 6% 10 + 2.4 128 83
Huitepec. 1.61 2363 ± 56 90% ± 21% 19 + 4.3 157 62
981 982
51
983 Cuadro 2. Número de individuos de Heterópteros por familia colectados en tres
984 bosques secundarios de pino-encino en Chiapas, México entre noviembre de 2013
985 y septiembre de 2014.
986
Familia Número de individuos Cerrito Encuentro Huitepec Acanthosomatidae 0 2 0 Alydidae 3 56 5 Anthocoridae 10 5 2 Berytidae 46 14 25 Coreidae 11 18 7 Escutelleridae 1 5 0 Geocoridae 0 15 0 Largidae 2 2 0 Lygaeidae 18 74 26 Miridae 734 326 439 Nabidae 9 17 11 Oxycarenidae 0 3 0 Pentatomidae 23 54 12 Phymatidae 0 1 0 Pyrrocoridae 68 6 8 Reduviidae 30 92 9 Rhopalidae 6 10 22 Rhyparochrominae 2 1 0 Thyreocoridae 0 1 0 Tingidae 3 2 2 987
52
988 Cuadro 3.- Riqueza ( S) y número de individuos ( N) por grupo trófico por categoría
989 de tamaño de heterópteros (Categoría I, PP &DWHJRUtD,,HQWUH\
990 mm; Categoría III, entre 4.6 y 7.0 mm; Categoría IV, entre 7.1 y 11 mm; y
991 &DWHJRUtD9PP ) en tres bosques secundarios de Chiapas (México).
992
Grupo trófico Categoría de tamaño Sitio Cerrito Encuentro Huitepec S N S N S N Granívoros I 0 0 0 0 0 0 II 4 10 4 41 3 20 III 3 7 6 18 3 5 IV 3 3 5 66 3 6 V 0 2 1 10 0 0 Fitófagos I 7 122 6 11 8 108 II 10 108 12 51 13 248 III 16 196 15 143 7 75 IV 10 109 7 78 6 43 V 7 19 5 21 3 4 Zoófagos I 4 13 4 9 3 7 II 1 2 4 19 1 1 III 2 11 2 20 2 17 IV 5 17 7 14 4 7 V 3 17 1 79 3 3 Zoofitófagos I 0 0 0 0 0 0 II 2 329 4 124 3 23 III 1 1 0 0 0 0 IV 0 0 0 0 0 0 V 0 0 0 0 0 0 993
53
994 Pies de figura 995
996 Figura 1 .- Curvas de rarefacción/extrapolación de la diversidad de heterópteros en
997 tres bosques secundarios de Chiapas (México), con base en los números de Hill
998 Q0 - Riqueza (número efectivo de especies) (a), Q 1- Entropía de Shannon
999 (especies típicas) (b), Q 2 - Inverso de Simpson (especies dominantes) (c). Curvas
1000 de rango abundancia en tres bosques secundarios de Chiapas: Cerrito (d),
1001 Encuentro (e) y Huitepec (f).
1002
1003 Figura 2 .- Especies exclusivas, compartidas y grupo tróficos registradas en tres
1004 bosques secundarios de Chiapas, México. En el diagrama los círculos representan
1005 cada uno de los bosques, las especies que aparecen en el área disyuntiva
1006 corresponden a las especies exclusivas, y en las intersecciones las especies
1007 compartidas.
1008
1009 Figura 3 .- Análisis Canónico de Correspondencias (ACC) sobre de la diversidad
1010 de heterópteros (a), tamaño corporal (b), grupos tróficos (c) y las condiciones de
1011 altitud, cobertura y disturbio de tres bosques secundarios de Chiapas, México. En
1012 la figura a, b y c, los transectos se indican con círculos y los centroides de cada
1013 bosque se indican con su nombre (Cerrito, Encuentro o Huitepec); y las variables
1014 ambientales se indican con vectores. En la figura a las especies se indican con el
1015 símbolo +. En la figura b los números romanos corresponden a las categorías de
1016 tamaño. En la figura c los grupos tróficos se indican por su nombre.
54
1017
55
1018 Figuras
1019
1020
1021
1022
1023
1024
1025
1026
1027
1028
1029
1030
1031
1032
1033
1034
1035 Figura 1
56
1036
1037 Figura 2
57
1038 Figura 3 58
Anexos del artículo
Anexo 1. Especies de heterópteros colectados en los tres sitios de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Sitio Nivel de determinación Grupo Categoría de Familia Género/Especie Cerrito Encuentro Huitepec Especie Género Tribu Subfamilia trófico tamaño Lygaeidae Acroleucus sp. Stål 1874 2 0 0 X Granívoro III Pentatomidae Acrosternum marginatum Palisot 1811 1 0 0 X Fitófago V Coreidae Althos inornatus Stål 1862 2 1 6 X Fitófago IV Alydidae Alydus eurinus Say 1825 0 16 0 X Granívoro IV Alydidae Alydus pilosulus Herrich-Schäffer 1847 2 10 0 X Granívoro V Miridae Annona bimaculata Distant 1884 6 7 43 X Fitófago II Oxycarenidae Anomaloptera sp. Amyot & Serville 1843 0 3 0 X Granívoro III Apateticus lineolatus Herrich-Schäffer Pentatomidae 4 0 1 X Depredador V 1840 Rhopalidae Arhyssus parvicornis Signoret 1859 5 10 22 X Fitófago II Lygaeidae Balboa sp. Distant 1893 0 12 1 X Granívoro IV Pentatomidae Banasa sp. Stål 1860 2 0 0 X Fitófago IV Miridae Calocorisca sp. 2 0 3 0 X Fitófago III Miridae Calocorisca sp. 3 1 1 0 X FitófagoIV Miridae Calocorisca sp. Distant 1884 sp. 1 0 1 0 X Fitófago III Ceratocapsella chiapaneca Carvalho Miridae 0 2 1 X FitófagoI and Schaffner 1973 Ceratocapsella longicuneata Carvalho Miridae 0 2 0 X Fitófago III and Schaffner 1973 Pentatomidae Chlorocoris subrugosus Stål 1872 1 1 0 X Fitófago V Colimacoris sp.Schaffner and Carvalho Miridae 0 0 11 X Fitófago III 1985 sp. 1 Miridae Colimacoris sp. 2 0 1 5 X FitófagoIII Corythucha morril Osborn and Drake Tingidae 1 0 0 X FitófagoI 1917 Tingidae Corythucha sp.Stal 1873 0 1 0 X Fitófago I Miridae Creontiades sp. Distant 1883 1 0 0 X Omnívoro III
59
Lygaeidae Cymus sp.Hahn 1832 0 1 1 X Granívoro III Alydidae Darmistus subvittatus Stål 1859 1 30 5 X Granívoro IV Miridae Deraeocoris sp.Kirschbaum 1856 1 0 0 X Fitófago III Miridae Derophthalma sp. Berg 1883 1 0 0 X Fitófago I Pyrrhocoridae Dysdercus bimaculatus Stål 1854 4 0 0 X Fitófago V Pyrrhocoridae Dysdercus mimulus Hussey 1929 64 6 8 X Fitófago IV Acanthosomatidae Elasmucha sp. Stål 1864 0 2 0 X Fitófago IV Reduviidae Emesaya brevipennis Say 1828 0 0 1 X Depredador V Reduviidae Empicoris sp. Wolff 1811 2 3 6 X Depredador III Miridae Engytatus modestus Distant 1893 0 2 0 X Fitófago II Rhyparochrominae Eremocoris melanotus Walley 1929 2 1 0 X Granívoro IV Miridae Eurychilopterella sp.Reuter 1909 0 1 0 X Omnívoro II Pentatomidae Euschistus chiapus Rolston 1974 10 44 0 X Fitófago IV Miridae Falconia intermedia Distant 1893 0 0 2 X Fitófago I Miridae Falconia poetica Distant 1884 0 0 51 X Fitófago I Lygaeidae Froescheneria sp. Harrington 1980 3 3 0 X Granívoro III Thyreocoridae Galgupha sp. Amyot & Serville 1843 0 1 0 X Fitófago II Geocoridae Ge ocoris uliginosus Say 1832 0 2 0 X Depredador II Escutelleridae Homaemus sp. Dallas 1851 1 0 0 X Fitófago III Escutelleridae Homaemus aeneifrons Say 1824 0 4 0 X Fitófago III Geocoridae Isthmocoris imperialis Distant 1882 0 13 0 X Depredador II Berytidae Jalysus tuberculatus Henry 1997 5 0 0 X Fitófago IV Berytidae Jalysus mexicanus Henry 1997 3 0 0 X Fitófago III Berytidae Jalysus spinosus Say 1824 36 14 23 X Fitófago III Berytidae Jalysus sp. Stål 1862 1 0 0 X Fitófago III Lygaeidae Kleidocerys punctatus Distant 1893 0 2 0 X Granívoro II Lygaeidae Kleidocerys virescens Fabricius 1794 1 0 1 X Granívoro II Largidae Largus fumosus fumosus Stehlik n. 2 1 0 X Fitófago V Largidae Largus maculatus Schmidt 1931 0 1 0 X Fitófago V
60
Lygaeidae Lygaeus reclivatus Say 1825 0 7 0 X Granívoro IV Miridae Macrolophus sp. Fieber 1858 sp. 1 220 73 11 X Omnívoro II Miridae Macrolophus sp. 2 0 1 1 X Omnívoro II Lygaeidae Melanopleurus belfragei Stål 1874 1 3 0 X Granívoro II Miridae Microtechnites bractatus Say 1832 25 4 5 X Fitófago I Miridae Monalocoris sp.Dahlbom 1851 sp. 1 21 2 0 X Fitófago I Miridae Monalocoris sp. 2 0 0 46 X Fitófago I Reduviidae Subfamilia Emesinae Amyot Morfoespecie 1 7 4 0 X Depredador IV and Serville 1843 Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 10 8 6 0 X Fitófago III Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 11 1 0 1 X Fitófago II Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 12 0 0 2 X Fitófago II Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 13 0 0 1 X Fitófago II Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 14 1 0 0 X Fitófago II Miridae Tribu Orthotylini Van Duze 1916 Morfoespecie 15 0 5 0 X FitófagoII Tingidae Tribu Tingini Laporte 1807 Morfoespecie 16 0 1 0 X FitófagoI Tingidae Tribu Tingini Laporte 1807 Morfoespecie 17 0 0 1 X FitófagoI Tingidae Tribu Tingini Laporte 1807 Morfoespecie 18 1 0 1 X FitófagoI Reduviidae Subfamilia Emesinae Amyot Morfoespecie 2 5 1 0 X Depredador IV and Serville 1843 Reduviidae Subfamilia Emesinae Amyot Morfoespecie 3 0 2 0 X Depredador IV and Serville 1843 Miridae Tribu Hyalodini Distant 1884 Morfoespecie 4 0 2 5 X Depredador I Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 5 1 0 1 X Fitófago III Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 6 0 0 1 X Fitófago III Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 7 0 1 1 X Fitófago II Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 8 0 0 1 X Fitófago II Miridae Tribu Mirini Hahn 1833 Morfoespecie 9 1 0 0 X Fitófago III Pentatomidae Mormidea sp. Amyot & Serville 1843 1 0 0 X Fitófago V Mormidea notulata Herrich-Schäffer Pentatomidae 1 0 0 X FitófagoV 1844 Nabidae Nabis sp.Latreille 1802 9 17 11 X Depredador III
61
Lygaeidae Neortholomus sp.Hamilton 1983 6 30 17 X Granívoro II Pentatomidae Oebalus pugnax Fabricius 1775 0 1 2 X Fitófago IV Anthocoridae Orius sp. Wolf 1811 sp. 1 3 3 0 X Depredador I Anthocoridae Orius sp. 2 2 0 0 X Depredador I Anthocoridae Orius sp. 3 5 1 0 X Depredador I Anthocoridae Orius sp. 4 0 1 1 X Depredador II Anthocoridae Orius sp. 5 0 0 1 X Depredador I Lygaeidae Ozophora sp. Uhler 1871 2 3 2 X Granívoro III Pentatomidae Padaeus trivittatus Stål 1872 0 1 2 X Fitófago V Miridae Pappus sp. Distant 1884 6 0 0 X Fitófago IV Miridae Paraproba sp. Distant 1884 5 26 0 X Fitófago III Miridae Paraproba fasciata Distant 1884 52 16 93 X Fitófago II Paraproba mexicana Barros de Miridae 11 6 82 X Fitófago II Carvalho 1987 Miridae Paraproba pallescens Distant 1884 4 0 0 X Fitófago II Miridae Paraproba veracruzana Carvalho 1987 0 2 1 X Fitófago II Lygaeidae Paromius sp. Fieber 1860 0 8 2 X Granívoro III Pentatomidae Perillus splendidus Uhler 1861 1 0 0 X Depredador IV Phymatidae Phymata fasciata mexicana Melin 1930 0 1 0 X Depredador IV Miridae Phytocoris sp. Fallén 1914 sp. 1 18 22 1 X Fitófago III Miridae Phytocoris sp. 2 0 1 0 X FitófagoII Miridae Phytocoris sp. 3 0 1 1 X Fitófago I Miridae Phytocoris sp. 4 1 5 0 X FitófagoIII Miridae Phytocoris sp. 5 0 1 0 X FitófagoIII Miridae Phytocoris sp. 6 0 1 0 X FitófagoIII Miridae Phytocoris sp. 7 1 0 0 X FitófagoIII Coreidae Piezogaster sp. Amyot and Serville 1843 9 17 1 X Fitófago V Pentatomidae Podisus crassimargo Stal 1860 0 1 0 X Depredador IV Pentatomidae Podisus maculiventris subsp. 2 0 0 1 X Depredador IV Podisus maculiventris Say 1832 subsp. Pentatomidae 1 2 4 X Depredador IV 1
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Pentatomidae Podisus sagitta Fabricius 1794 0 0 1 X Depredador IV Miridae Proba sp. Distant 1884 sp. 1 17 6 7 X Fitófago II Miridae Proba sp. 2 115 49 25 X Fitófago III Miridae Proba sp. 3 0 1 1 X FitófagoII Miridae Proba sp. 4 0 0 24 X FitófagoIV Miridae Proba sp. 5 1 2 0 X FitófagoIII Miridae Proba sp. 6 1 0 0 X FitófagoIII Miridae Proba sp. 7 0 0 1 X FitófagoIV Miridae Proba sp. 8 1 0 0 X Fitófago III Miridae Proba sp. 9 0 0 1 X FitófagoIV Berytidae Pronotacantha annulata Uhler 1893 1 0 2 X Fitófago II Reduviidae Pselliopus karlenae Hussey 1954 12 79 1 X Depredador V Lygaeidae Ptochiomera sp. Say 1832 3 5 2 X Granívoro II Miridae Pycnoderes sp. Guérin-Méneville 1857 72 0 0 X Fitófago I Rhinacloa mysteriosus Schuh and Miridae 3 3 1 X Depredador I Schwartz 1985 Reduviidae Sinea diadema Fabricius 1776 3 3 1 X Depredador IV Escutelleridae Sphyrocoris obliquus Germar 1839 0 1 0 X Fitófago III Miridae Stenodema vicinum Provancher 1872 18 17 1 X Fitófago IV Tingidae Teleonemia sp. Costa 1864 1 0 0 X Fitófago I Termatophylidea sp. Reuter and Miridae 1 4 0 X Depredador II Poppius 1912 Pentatomidae Thyanta sp. Stål 1862 0 0 1 X Fitófago V Pentatomidae Thyanta perditor Fabricius 1794 1 4 0 X Fitófago IV Miridae Tropidosteptes sp. Uhler 1878 10 0 0 X Fitófago II Miridae Tupiocoris sp. China & Carvalho 1952 109 49 11 X Omnívoro II Villasitocoris inconspicuus Herrich- Coreidae 1 0 0 X FitófagoIV Schäffer 1842 Reduviidae Zelus longipes Linnaeus 1767 1 0 0 X Depredador V
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Capitulo IV. Análisis temporal de Hemípteros en San Cristóbal de las Casas
4.1 Introducción
El estudio de los patrones en la diversidad de grupos de invertebrados tales como los insectos. Son ideales para dar explicación a los cambios en los ecosistemas. Este grupo es el más diverso del reino animal y tiene diferentes funciones ecológicas tales como: reciclaje de nutrientes, dispersión de semillas, polinización, control de poblaciones animales y vegetales, esto contribuye de manera importante al mantenimiento de la diversidad y el funcionamiento de la mayoría de los ecosistemas terrestres. (Erwin 1982; Kim, 1993; Didham, et al .
1996).
El caso particular de los heterópteros comúnmente llamados "chinches" es el suborden más diverso de los hemípteros ya que presentan numerosas adaptaciones a hábitats acuáticos y terrestres. Este estudio se limita a las especies terrestres (Geocorisae), muchos de estos son comunes y fáciles de encontrar por lo que algunas familias son bien conocidas y han recibido nombres comunes sobre todo en América del Norte por ejemplo: las chinches damisela (Nabidae), chinches de encaje (Tingidae), chinches con patas de hoja (Coreidae), chinches asesinas
(Reduviidae) chinches pirata (Anthocoridae), chinches de las plantas (Miridae), chinches de semillas (Lygaeidae), chinches apestosas (Pentatomidae). Los
Heterópteros son un grupo ideal para el estudio de patrones en la diversidad en ambientes fragmentados y con disturbios a diferentes niveles, ya que están influenciados por varias propiedades de la vegetación (Galle' et al ., 2010; Torma et
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al ., 2010) también responden con rapidez a disturbios tales como la tala, el pastoreo, la quema y la contaminación (Brändle et al ., 2001). El estudio temporal de estos organismos es de gran importancia para conocer los cambios en su tamaño poblacional y en el caso de insectos plaga, predecir y manejar los tamaños poblacionales a conveniencia. Otro aspecto importante es que algunas especies son indicadoras de procesos temporales en un ecosistema ya que los heterópteros son un grupo reconocido por ser un buen indicador de la diversidad total inclusive de otros grupos de insectos en sistemas perturbados.
4.2 Materiales y método
4.2.1 Uso y origen de los sitios de estudio
El Cerrito de San Cristóbal (Cerrito) es un promontorio de origen calizo o cársico que se remonta al periodo geológico Terciario, se formó por la lava expedida del volcán Huitepec que al enfriarse dio lugar a la roca madre y a su relieve hace aproximadamente 65 millones de años. El bosque del Cerrito tuvo su origen entre
1941 y 1943, cuando se promovió la forestación por parte del programa de
Desarrollo Económico Social de los Altos de Chiapas (PRODESCH) con propósitos de restaurar la ermita, dichos trabajos incluyeron el acondicionamiento del camino de acceso y una forestación masiva que no prospero por el tipo de suelo y falta de agua. Fue hasta 1973 que mediante la gestión del gobierno estatal de Manuel
Velazco Suárez y la donación del terreno por parte de Hernán Pedrero Arguello y
Dolores Corzo de Pedrero se decidió renovar la forestación del área y se plantaron aproximadamente 5000 árboles de Cupressus lusitánica , Eucaliptus camaldulensis y Ligustrum japonicum , para asegurar su supervivencia se cavaron grandes cepas
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y se usaron explosivos para fracturar el suelo rocoso. A la vez, se construyó un tanque de agua que abastecería el riego permanente para los árboles plantados.
Actualmente El Cerrito se encuentra en proceso de enriquecimiento con árboles propios de los bosques de pino-encino de la región desde 2012 con el propósito de que este bosque modifique su fisonomía y se convierta poco a poco en un bosque mixto de coníferas como los que rodean San Cristóbal de Las Casas (Ruiz-Montoya y Ramírez Marcial 2014, Ruiz-Montoya et al. 2014).
El Parque Ecológico El Encuentro (Encuentro), es de origen volcánico y sedimentario, con roca volcanoclástica del período terciario; y piedra caliza del período cretácico, con un origen de aproximadamente 65 millones de años . El parque El Encuentro fue abierto por su propietario el Sr. Noé como Centro Eco turístico y de recreación limitando la extracción de cantera, madera y leña hace aproximadamente 5 años, debido a su preocupación por la conservación de la zona boscosa. Sin embargo en este sitio aún se encuentran indicios de disturbio humano reciente por presencia de basura, tala, extracción de leña en la zona intermedia del parque, así como incendios y asentamientos humanos en la porción Oeste más cercana al Periférico de San Cristóbal.
La Reserva Ecológica Cerro Huitepec (RECH); es de origen volcánico a se formó a finales del período Cretácico aproximadamente hace 65 millones de años, este sitio tiene corrientes volcánicas que contienen agua, rocas y arena. La RECH fue creada en 1987, por medio de un fideicomiso de conservación para la ladera Este-Noroeste del volcán y posteriormente, la ladera se estableció como Reserva Ecológica con fines de conservación por la asociación civil Pronatura, protegiendo de esta manera aproximadamente 135 hectáreas de bosque. Las bases zapatistas de Huitepec 66
Ocotal propusieron declarar 102 hectáreas A finales del 2005, como “Reserva
Ecológica Comunitaria Zapatista”, para ser protegida y reforestada por la propia comunidad con el respaldo de la Junta del Buen Gobierno de Los Altos, la cual reconoció su derecho de proponer cómo reservar sus terrenos ancestrales. Esta
Reserva Comunitaria se localiza en las partes más altas del lado Sur-Oeste del volcán. En la reserva Pronatura existe un circuito turístico de 2 km, que sube la montaña hasta el bosque mesófilo. Dentro de la reserva el bosque de encino antes de la creación de la reserva era manejado selectivamente para obtener leña.
Después del establecimiento de la reserva, se limitó la extracción de leña y ahora se encuentra en recuperación. Sin embargo la recolección de bromelias ( Tillandsia eizii ) y el naranjillo ( Myrsine juergensenii ) por parte de las comunidades indígenas para estos eventos y ceremonias religiosas es masiva y aún no se controla
(Enríquez-Rocha y Rangel-Salazar 2009).
4.2.2 Metodología para el análisis entre temporadas de colecta
Se realizaron Curvas de rarefacción y extrapolación para cada temporada de colecta por sitio para contrastar el número de especies distintas de heterópteros encontradas entre temporadas así como la cantidad de individuos en cada una. Se construyeron curvas de rango abundancia en cada temporada de colecta para conocer las especies de heterópteros dominantes y raras en los periodos de secas y lluvias. Finalmente se realizó un Análisis de Permutación de varianzas (PERMANOVA) para conocer si existen diferencias en la distribución de abundancias de heterópteros entre temporadas. Las curvas de rango abundancia se construyeron en el programa R x64 v.3.0.0 con la rutina BiodiversityR (Kindt,
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2015). Los análisis de rarefacción/extrapolación se realizaron en la plataforma online iNEXT (Chao et al . 2014; Hsieh, et al ., 2013; Chao and Jost, 2012; Colwell et al ., 2012).
4.3 Resultados
4.3.1 Curvas de rarefacción extrapolación entre temporadas
Las curvas de rarefacción/extrapolación basadas en los tres primeros números de Hill (Q 0, Q 1, Q 2), muestran en El Cerrito la riqueza Q 0 tuvo un aumento de 36 a 52 especies de noviembre a febrero, entre febrero y mayo tuvo un aumento de 16 especies, y de 10 especies entre mayo y agosto (Figura 1). El segundo valor de Hill para El Cerrito mostro 21 especies tipicas (Q 1) este valor fue constante en todas las temporadas de colecta (Figura 1). El último valor de Hill (Q 2), indicador de especies dominantes, mostró 14 especies en noviembre y disminuyó a 11 especies en agosto (Figura 1). En El Encuentro Q 0 aumentó de 31 a 51 especies de noviembre a febrero, se encontraron 16 especies más entre febrero y mayo, y 16 especies más entre mayo y agosto (Figura 2). El segundo valor de Hill para El
Encuentro mostró un aumento de especies tipicas (Q 1) entre temporadas (17 en noviembre, 24 en febrero, 31 en mayo y 36 en agosto) (Figura 2). Con respecto a las especies dominantes en El Encuentro (Q 2) se observó también un aumento (11 en noviembre, 16 en febrero, 20 en mayo y 22 en agosto) (Figura 2). En Huitepec
Q0 también aumentó sin embargo no fue un aumento constante como en los otros dos sitios de noviembre a febrero se observó un aumento de 19 a 41 especies, de febrero a mayo se encontraron 12 especies más, y 9 especies más entre mayo y agosto (Figura 3). El número de especies típicas en Huitepec (Q 1) aumentó entre
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temporadas (10 en noviembre, 16 en febrero, 19 en mayo y 20 en agosto) (Figura
3). Con respecto a las especies dominantes en Huitepec (Q 2) se capturaron seis especies en noviembre, diez en febrero y dos especies más en las temporadas restantes (Figura 3). En las Figuras 1, 2 y 3.- se puede observar que los valores de extrapolación o predicción del número de especies son muy acertados, después de hacer las colectas se pueden corroborar estas predicciones por temporada.
Finalmente se observó que febrero fue el mes en el cual se colectó un mayor número de individuos para todos los sitios.
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Figura 1.- Curvas de rarefacción – extrapolación; se muestra la riqueza de heterópteros: (Q 1) total de especies, (Q 2) especies tipicas y (Q 3) especies dominantes. En El Cerrito en los meses de noviembre, febrero, mayo y agosto.
Figura 2.- Curvas de rarefacción – extrapolación de heterópteros colectados en El Encuentro en los meses de noviembre, febrero, mayo y agosto.
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Figura 3.- Curvas de rarefacción – extrapolación, dadas para heterópteros en el Huitepec en los meses de noviembre, febrero, mayo y agosto.
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4.3.2 Curvas de rango abundancia entre temporadas
En noviembre las especies más frecuentes del Cerrito fueron Tupiocoris sp.,
Microtechnites bractatus , Macrolophus sp. 1 y Pycnoderes sp. En febrero se observa que las especies Macrolophus sp. 1, Dysdercus mimulus y Jalysus spinosus tienen un incremento poblacional evidente. Para mayo la población de
Proba sp. 2 se convierte en dominante, sin embargo Macrolophus sp. 1 y Tupiocoris sp. siguieron como especies dominantes. Finalmente en agosto Macrolophus sp. 1 fue una especie dominante, seguida por Paraproba fasciata que aparecía en noviembre y en febrero con pocos individuos, Tupiocoris sp. y Proba sp. 2 se mantienen abundantes (Figura 4).
En El Encuentro la especie más abundante en noviembre es Pselliopus karleane que disminuye su población en los meses siguientes, otras dos especies abundantes Euschistus chiapus y Macrolophus sp. 1 tuvieron una oscilación en su población entre las otras temporadas, donde Macrolopus sp. 1 fue la más abundante en febrero, en mayo la segunda más abundante y Euschistus chiapus en mayo como la más abundante y agosto como la segunda dominante, otras especies que destacan son Tupiocoris sp. y Paraproba sp. en febrero, Alydus eurinus en mayo y en agosto Darmistus subvitattus como la más abundante y Piezogaster sp. la tercera más abundante (Figura 5).
Finalmente en el Huitepec Falconia poetica fue la más abundante en noviembre y la segunda más abundante en agosto. Paraproba mexicana y
Paraproba fasciata son dos especies abundantes a lo largo del año. La especie
Monaocoris sp. 2 presentó su pico poblacional en febrero, así como Annona bimaculata , Neortholomus sp. en mayo y Proba sp. 4 en agosto (Figura 6). 72
Figura 4.- Curvas de rango abundancia de heterópteros del Cerrito en los meses de noviembre, febrero, mayo y agosto.
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Figura 5.- Se contrasta el número de especies de heterópteros y sus abundancias en El Encuentro para los meses de noviembre, febrero, mayo y agosto.
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Figura 6.- Se resaltan las especies de heterópteros más abundantes en
Huitepec con respecto a cuatro temporadas de muestreo.
75
4.3.3 Diversidad de Heteroptera entre temporadas
La diversidad de Heteroptera presentó diferencias significativas entre temporadas de colecta. Se encontraron diferencias significativas en la distribución de especies de heterópteros entre temporadas ( F11, 71 = 6.52, P = 0.0006), dichas diferencias se encontraron entre febrero y agosto P = 0.0007, febrero y mayo P =
0.21, febrero y noviembre P = 0.004, entre las otras temporadas de colecta no se encontraron diferencias significativas (Figura 7).
Figura 7.- Análisis de Permutación de Varianzas muestra las diferencias en la distribución de heterópteros para todos los sitios entre cuatro meses de muestreo.
76
4.4 Discusión
Los aumentos en la abundancia de algunas especies de heterópteros en el mes de febrero, se pueden explicar por una parte mediante sus ciclos biológicos que dependen de los periodos de crecimiento de los hospederos, floración y fructificación, estos ciclos difieren entre especies, sin embargo su presencia puede coincidir por largos periodos de tiempo, pero las especies muestran una separación temporal típica (Wheeler, 2001). Tal fue el caso de
Tupiocoris sp., que en El Cerrito coincide con Macrolophus sp. 1, pero tienen su máxima abundancia en meses diferentes, noviembre y febrero respectivamente.
En El Encuentro se observó el mismo patrón, donde Pselliopus karleane es muy abundante en noviembre sin embargo es reemplazada por Macrolophus sp. en febrero, por Eucshistus chiapus en mayo y Darmistus subvitattus en agosto.
Otra explicación de la presencia constante de una especie de heterópteros en los sitios, se infiere de su tipo de alimentación, ya sea especialista o generalista, de esto dependerá también su persistencia en un sitio, por ejemplo:
Los heterópteros generalistas se pueden encontrar por más tiempo en un sitio debido a su amplio espectro de alimentación, como en el caso de Euschistus chiapus , y Dysdercus mimulus . En otro caso la mayoría de los especialistas dependen de hospederos estacionales flores o semillas que solo estarán una temporada, como Jalyssus spinosus y Alydus eurinus . Y otra opción es que aun siendo especialista, su hospedero se mantenga presente a lo largo del año como en Monalocoris sp. encontrado en poblaciones permanentes de helechos y en el caso de muchas especies del género Phytocoris y Deraeocoris dependientes de
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árboles de pino y encino sin importar la calidad del bosque (urbano, suburbano o conservado) (Wheeler, 2001).
4.5 Literatura Citada
Brändle, M., U. Amarell, H. Auge, S. Klotz, R. Brandl. 2001. Plant and insect diversity along a pollution gradient: understanding species richness across trophic levels. Biodiversity and Conservation 10: 1497 – 1511.
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Capítulo V. Conclusiones
La distribución de heterópteros se relacionó significativamente con la variación altitudinal, sin embargo la cobertura arbórea, y el disturbio antropogénico no mostraron una relación directa con las comunidades de Heterópteros, pero si con algunas especies. La distribución de grupos tróficos se relacionó significativamente con la altitud, con la cobertura arbórea y con el nivel de disturbio en los sitios, pero la distribución de tamaños solo mostró una relación directa a nivel de sitio. Los resultados apoyan la proposición de que la estructura de comunidades y la distribución de especies de Heteroptera dependen de la calidad del hábitat ligada a factores ambientales. Al menos la mitad de heterópteros registrados en este estudio pertenecen a nuevos registros de heterópteros para el estado de Chiapas entre los cuales se encontraron dos nuevas especies de la familia Miridae ( Macrolophus sp.
1 Fieber 1858 y Miridae Morfo-especie 4 (Tribu Hyalodini Distant 1884), que se consideran potenciales para su uso como controladores de plagas.
Como recomendaciones para la conservación, se pueden proponer algunas especies de heterópteros como indicadoras de disturbio humano, en particular pertenecientes a las familias Miridae (Macrolophus sp., Tupiocoris sp. y
Proba sp.), Pyrrhocoridae (Dysdercus mimulus), Pentatomidae (Euschistus chiapus) y Berytidae (Jalysus spinosus). Algunas de estas especies en particular algunos míridos como pueden servir potencialmente como controladores de plagas en tomate y algodón, por lo que es importante mantener estas poblaciones aun si el sitio donde se encuentran tiene el nivel de disturbio más alto como fue el caso del cerrito. También es importante por otro lado mantener las poblaciones de especies
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escasas o raras de los sitios conservados como el Huitepec ya estos insectos o sus hospederos tienen requerimientos ambientales muy específicos y muchos de estos son importantes por las interacciones con otros organismos ya sea como alimento
(de otros artrópodos, aves, reptiles, o mamíferos) o que cumplan funciones como degradadores o dispersores de semilla únicos en la reserva.
81
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Aspectos éticos de la investigación
En el presente proyecto se registró una amplia diversidad de organismos del orden Hemiptera - Heteroptera inmersos en el contexto de la ecología de comunidades. Para esta investigación se tramito el permiso: Licencia de colecta científica o con propósitos de enseñanza en materia de Vida Silvestre
Modalidad B: Por Proyecto. Registrado con el oficio Núm:
SGPA/DGVS/12891/13 en la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales
(SEMARNAT) (Anexo 2).
El motivo de esta colecta fue conocer la diversidad y relación que tienen los
Hemípteros - heterópteros con gradientes altitudinales, cobertura vegetal y disturbio antropogénico en tres bosques secundarios de pino-encino dentro del municipio de
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas.
Se colectaron en total 2238 individuos, distribuidos en 19 familias y 134 especies y morfo-especies, de las cuales se determinaron 55 especies, 61 morfo-especies a nivel de Género, 15 morfo-especies a nivel de Tribu y tres más a nivel de Familia.
Una vez determinados, dichos individuos fueron depositados en la colección entomológica del Instituto de Biología (INBIO) de la UNAM, con el motivo de tener un registro de estas especies, así como ser objetivo de evaluaciones, análisis o investigaciones futuras.
Uno de los componentes más importantes de este estudio fue conocer cómo se ve relacionada la diversidad de Hemípteros con las zonas de estudio y la caracterización de cada uno de estos.
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Anexos
Anexo 1. Normas Editoriales de la revista: Revista Mexicana de Biodiversidad
[Disponible en: http://www.ibiologia.unam.mx/pdf/publicaciones/Instrucciones_rmb.pdf ]
Instructivo para autores Revista Mexicana de Biodiversidad
Condiciones de aceptación. Los manuscritos se recibirán en el entendido de que todos los autores están de acuerdo con su publicación. Los resultados o ideas contenidas en los trabajos deberán ser originales, es decir, que no habrán sido publicados ni enviados simultáneamente a otra revista para su publicación. Tanto los artículos como las notas serán evaluados, al menos, por 2 árbitros anónimos seleccionados por el editor asociado. Cargos por derecho de página. Las primeras 6 páginas impresas no generarán cargos para los autores; se cobrará
$XX.xx por cada una de las páginas adicionales. Proceso editorial. Los trabajos rechazados no podrán reconsiderarse. Cuando el trabajo haya sido aceptado, el manuscrito con los dictámenes de los revisores se enviará a los autores para realizar las modi fi caciones pertinentes. Si la versión corregida no fuera devuelta en los 6 meses posteriores a la recepción de la revisión, se considerará que el trabajo ha sido retirado para su publicación.
Tipos de publicaciones
Artículos en extenso. Son trabajos originales en español o inglés, sobre sistemática, biogeografía, ecología y/o evolución de taxones americanos. Listados científicos. Se recibirán listados de especies que incluyan un análisis detallado de la información presentada, siempre y cuando éstos incluyan registros nuevos para la región. Notas científicas. En este formato se publican trabajos cuya extensión no sobrepase 5 cuartillas, con información concluyente, pero insu fi ciente para su análisis en extenso; no se aceptarán resultados preliminares. Se considerarán registros nuevos de especies, siempre y cuando se justi fi que su relevancia ecológica o de impacto como especias invasoras. Revisiones de libros. Se publicarán reseñas de libros de aparición reciente.
Puntos de vista. Manuscritos cortos (no más de 5 cuartillas) en donde el autor exprese su opinión acerca de temas biológicos de actualidad, siempre que esté sustentada en literatura cientí fi ca reciente. Artículos de revisión. Se publicarán trabajos que revisen el estado del conocimiento de temas biológicos de actualidad.
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Obituarios. Se publicarán obituarios de biólogos distinguidos.
Instrucciones para los autores
Los manuscritos se enviarán en su versión electrónica como anexos a un mensaje de correo electrónico, o bien, grabados en disco compacto a la ofi cina editorial: Instituto de Biología, UNAM, Revista Mexicana de Biodiversidad. Apartado postal 70-153, C.P. 04510 México, D.F. Tel. (5255) 56 22 91 67; Fax. (5255) 55 50 01 64. Correo electrónico: [email protected]; [email protected]
Antes de someter un manuscrito a la Revista Mexicana de Biodiversidad, el autor deberá cerciorarse de haberlo preparado de acuerdo con las normas editoriales. Para facilitar su seguimiento, deberá cotejarse el manuscrito con esta lista de instrucciones, marcando cada uno de los círculos cuando se haya seguido la instrucción. La lista marcada deberá enviarse junto con el manuscrito y será requisito para que el trabajo sea enviado a revisión. O Si el manuscrito está escrito en inglés y los autores no son anglo-parlantes, un experto deberá revisar el uso del lenguaje antes de enviarse a la revista. Se recomienda American Journal Experts (http://www.journalexperts.com/). O El manuscrito deberá acompañarse de una carta de presentación en la que se detalle la relevancia de la investigación y la pertinencia de su publicación en esta revista. O El manuscrito se enviará en formato Word o RTF; los cuadros deberán incluirse al fi nal del texto y las fi guras se enviarán en un archivo separado. O El texto deberá escribirse a doble espacio con todos los márgenes de 25 mm como mínimo. O La letra deberá ser tipo Times New Roman de 12 puntos a lo largo de todo el manuscrito. O Deberá dejarse una sangría de 2 cm al inicio de cada párrafo. O Las palabras no irán separadas en sílabas al final del renglón, ni se justificará el margen derecho. O No se dejará espacio extra entre párrafos. O Los renglones del texto y cuadros deberán numerarse consecutivamente.
Nombres científicos
O Los nombres cientí fi cos se escribirán completos la primera vez que se utilicen en el texto. Subsecuentemente, el nombre genérico se abreviará, excepto cuando aparezca al principio de una oración. O Los nombres cientí fi cos deberán escribirse en cursivas, no subrayados.
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O Las autoridades y fechas son indispensables sólo en los trabajos de sistemática. En estos casos, sólo se anotarán la primera vez que se mencione el nombre de la especie en el resumen y en el texto. O Los manuscritos deberán apegarse al Código Internacional de Nomenclatura. O Los autores y fechas citados como autoridades de nombres cientí fi cos no deberán incluirse en la sección de literatura citada.
Artículos en extenso . Los manuscritos deberán escribirse en el formato que a continuación se detalla: O Las páginas deberán numerarse consecutivamente, iniciando con la página del título. O Cornisa o encabezado de página. En negritas, al inicio de la primera página, escribir el apellido de los autores (usar et al. para más de 2) y un título corto del trabajo, que no debe exceder de 60 espacios, incluyendo los blancos; por ejemplo, Gutiérrez et al.- Hirudinidae del Pacífico mexicano.
O Título. A continuación, aparecerá el título del artículo en español al inicio del margen izquierdo y en negritas; en renglón aparte, la versión del título en inglés. Si el manuscrito está en inglés, el título en este idioma aparecerá en primer lugar. O El título debe ser breve y descriptivo; no contendrá nombres de autoridades ni fechas de los nombres cientí fi cos. O En el título, se escribirán con letra los números menores a 11; para el resto del texto usar símbolos numéricos para toda cifra, excepto al inicio de la oración en donde se escribirá con letra. O No se aceptarán trabajos numerados presentados como parte de una serie. O A continuación, se proporcionarán los nombres de los autores, sin negritas, escribiéndolos al inicio del margen izquierdo de un nuevo renglón, indicando con un asterisco el nombre del autor a quien se enviará la correspondencia. O En seguida y en un nuevo renglón se indicarán las direcciones, incluyendo la dirección electrónica del autor para correspondencia. Las direcciones se relacionarán con los nombres de los autores utilizando números en superíndice. O Resumen. Debe escribirse un resumen que no exceda de 200 palabras, en idioma español, que contenga objetivo, métodos utilizados, conclusiones e importancia del trabajo. O Esta sección se iniciará con la palabra “Resumen” al margen izquierdo, con letras negritas y seguida de punto. El texto deberá iniciarse inmediatamente después, en un solo párrafo, sin subdivisiones y sin citas bibliográ fi cas. O Palabras clave. En línea aparte, proporcionar un máximo de 8 palabras clave, que no estén incluidas en el título. O Abstract. Todo manuscrito debe incluir una versión en inglés del resumen, así como de las palabras clave (key words), presentados en la misma forma que en español.
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O Introducción. El título para esta sección, -así como para las de Materiales y métodos, Resultados, Discusión y Agradecimientos- deberá escribirse en negritas, al inicio del margen izquierdo de la página (sin sangría). O El texto de esta sección debe escribirse sin subdivisiones. En las secciones subsecuentes puede subdividirse; los subtítulos deben ir en cursivas, sin negritas y el texto inciar en el mismo renglón. O Materiales y métodos. Esta sección deberá proporcionar la información su fi ciente para permitir la repetición del estudio. O Resultados. El texto contendrá información nueva y concisa.
O Los datos que se presenten en cuadros y fi guras no deben repetirse en el texto. O Evítese detallar métodos e interpretar resultados en esta sección. O En los trabajos taxonómicos, el subtítulo “Resultados” se sustituye por “Descripción”. O Igualmente sin sangría, se inicia el renglón con el nombre cientí fi co del taxón en cursivas, con autoridades, fecha y si es el caso, referencia a fi guras. O En el siguiente renglón, se inicia el texto de la descripción; seguirá a la descripción un “Resumen taxonómico”, que incluye, localidad, número de acceso de la colección donde se han depositado los ejemplares y, en el caso de especies nuevas, etimología. O En la sección denominada “Comentarios taxonómicos”, que reemplaza la Discusión de otros artículos, se comparan taxones similares o relacionados. Esta secuencia de subsecciones se repite para cada taxón. O Si en los manuscritos taxonómicos la Descripción no incluye todos los resultados, ésta se incorporará a la sección normal de Resultados. O Para el caso de descripción de nuevas especies, deberá depositarse el tipo o paratipos de los nuevos taxa en las Colecciones Biológicas Nacionales, albergadas por el Instituto de Biología de la UNAM. O Para el caso de los ejemplares depositados en museos, se requiere indicar los números de acceso para el material tipo y ejemplares consultados (vouchers) . Para el caso de tejidos congelados depositados en museos así como de secuencias de ADN depositadas en bases de datos, se deberán incluir también los números de acceso. O Indíquese el número del permiso de recolecta de los ejemplares cuando sea pertinente. O Discusión. En esta parte se incluirá una interpretación y una explicación de la relación entre los resultados y los conocimientos previos sobre el tema. O Agradecimientos. Deberán ser concisos. La ética requiere que se consulte previamente a los colegas cuyos nombres se desee incluir en esta sección. O Literatura citada. Se listará alfabéticamente.
O Todas las referencias en el texto deberán aparecer en esta sección y viceversa. O No se aceptarán citas de estudios o registros no publicados.
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O En el texto se citará de la siguiente manera: (Aguilar, 2000) o Aguilar (2000) (Aguilar y Camacho, 2001) o Aguilar y Camacho (2001) (Aguilar et al., 2002) o Aguilar et al. (2002) (Juárez, 1954; Aguilar, 2000) ––en orden cronológico— (Juárez, 1954; Aguilar, 2000; Méndez, 2000) ––cronológico y alfabético en el mismo año— (Juárez, 1954, 1960, 1960a, 1960b) O En la sección de Literatura citada, las citas que aparezcan en el texto, se anotarán en orden alfabético según los ejemplos que se dan a continuación: Artículo en revista: Brailovsky, H. y A. Camacho. 2003. Especies nuevas de Nematopus (Hemiptera: Heteroptera: Coreidae: Nematopodini) centro y sudamericanas. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 74:135-152. Libro: Felsenstein, J. 2003. Inferring Phylogenies. Sinauer, Sunderland, Massachusetts. 664 p. Capítulo en libro Hillis, D. M., B. K. Mable, A. Larson, S. K. Davies y E. A. Zimmer. 1996. Nucleic acids IV: Sequencing and cloning. In Molecular systematics, D. M. Hillis, C. Moritz y B. K. Mable (eds.). Sinauer, Sunderland, Massachusetts. p. 321-383. Tesis: Paredes, E. L. 2000. Fauna helmintológica de Rana vaillanti en la región de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Tesis, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F. 69 p. O Es necesario notar que los títulos de las revistas no se abrevian y que hay espacios entre las iniciales. O Llamadas y notas. No se permite el uso de llamadas con notas a pie de página en el texto. En los cuadros pueden incluirse directamente en el que corresponda. O Cuadros. La inclusión de cuadros deberá limitarse a casos en que los datos no puedan incorporarse adecuadamente en el texto. O Se incluirán al fi nal del texto (después de la sección de literatura citada), se numerarán consecutivamente y en esa misma secuencia se referirán en el texto. O El encabezado de cada cuadro se incluirá en la parte superior de éste. O Se evitarán las líneas horizontales en el cuerpo del cuadro; las líneas verticales no están permitidas, y el diseño se hará de manera que no rebase los márgenes de una sola página. No se aceptarán foto-reducciones.
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O Figuras. Las fi guras deberán numerarse siguiendo la secuencia con la que se mencionan en el texto y se enviarán separadamente en un solo archivo en formato PDF o Word, en baja resolución, con la primera versión del trabajo. O Se recibirán fi guras en blanco y negro; las fi guras a color generarán un cargo para el autor. O Todos los pies de fi gura se agruparán en forma de párrafos, en el orden que están numerados, en la última página del manuscrito. Se iniciará cada párrafo con la palabra “Figura” y el número correspondiente en negritas. O No es necesario enviar los originales de las fi guras la primera vez que se somete a revisión un manuscrito, sin embargo las copias deberán tener la calidad su fi ciente para que los revisores puedan evaluar la fi gura. Se requerirán los originales cuando el manuscrito haya sido aceptado para su publicación. Sólo entonces, en su caso, se enviará la versión electrónica de las fi guras en formato TIFF con una resolución de 600dpi si se trata de fotografías, y de 1200dpi si son dibujos, grá fi cas o mapas.
Notas científicas
O Al igual que los artículos en extenso, las notas deben incluir cornisa, títulos en español/inglés, nombres de autores y sus datos, un resumen en español y su versión en inglés, así como las palabras clave. Agregar antes de títulos la leyenda Nota cientí fi ca como renglón aparte. O El texto deberá escribirse de continuo y sin espacio extra entre párrafos. O Los agradecimientos se pondrán como último párrafo, sin encabezado. O La literatura citada, cuadros y fi guras deberán seguir el mismo formato que en los artículos en extenso. Ilustración de portada. Se invita a los autores a enviar fotografías relacionadas con el tema de su manuscrito, para que participen en el proceso de selección de la ilustración que se publicará en la portada del número correspondiente.
Guidelines for authors Revista Mexicana de Biodiversidad
Conditions of acceptance. The manuscripts will be received with the understanding that all authors have approved submission. The results or ideas contained in papers must be original, that is, the work has not been published previously or it has not been submitted simultaneously elsewhere for publication. Either articles or notes are evaluated by at least 2 anonymous reviewers selected by the associate editor. Page charges. First 6 pages are free of charge; authors will be charged $XX.xx for every additional page. Editorial process. Rejected manuscripts will not be reconsidered. When papers are accepted for publication, the manuscript and the reviewers’ suggestions will be returned to the author in order to carry out the pertinent modi fi cations. If the last version is not received within 6 months, the paper will be considered withdrawn for publication.
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Forms of publications
Articles. Original papers, in Spanish or English, about systematics, biogeography, ecology and evolution of taxa from the Americas. Species lists . Will be received only if they include new records for the region and a detailed analysis of the information. Research notes. Brief manuscripts not over 5 pages, with de fi nitive information (preliminary results will not be published) that does not lend itself to inclusion in a more comprehensive article. New species records will be considered for publication, whenever their relevance is justi fi ed. Book reviews. Review of books recently published will be considered.
Points of view. Brief manuscripts not over 5 pages where the author gives his(her) opinion on biological themes of current interest, based on recent scienti fi c literature. Revision articles. Manuscripts revising the state of knowledge of biological themes of current interest. Obituaries. Distinguished biologists obituaries will be accepted.
Guidelines for authors
The manuscripts must be submitted in electronic version on a compact disc or as an attachment in an e-mail message (Word or RTF format) to the Editorial of fi ce: Instituto de Biología, UNAM, Revista Mexicana de Biodiversidad, Apartado postal 70-153, C.P. 04510 México, D.F. Tel. (5255) 56 22 91 67; Fax. (5255) 55 50 01 64 e-mail: [email protected]; [email protected]
Before submiting a manuscript to Revista Mexicana de Biodiversidad, authors must be sure to have followed these guidelines. To facilitate manuscript preparation, manuscript must be revised while checking out each point on this list. Checked out list must be sent together with the manuscript and will be a requisite to start the editorial process. O A cover letter must be sent together with the manuscript explaining the relevance of the research and pertinenece of publication in this journal. O Manuscript must be saved in a single fi le Word or RTF format, with tables at the end of text. Figures will be sent on a separate fi le. O Text should be typed double-spaced, with all margins at least 25 mm wide. O Type must be Times New Roman 12 point throughout the entire manuscript. O Paragraphs will have a 2 cm indentation.
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O Do not use hyphenation, neither justify right-hand margin. O Do not leave extra space between paragraphs in the text. O All lines and tables must be numbered consecutively.
Scientific Names
O Scienti fi c names must be typed completely for the fi rst time used in the text. Subsequently, the generic name is to be abbreviated, except when it is used at the beginning of a sentence. O Genera and species should be in italics, not underlined. O Author and date citations for scienti fi c names are necessary only in systematic works. In these last cases, authors and dates must be speci fi ed only the fi rst time the name appears in the abstract and in the text. O The manuscripts must become attached to the International Code of Nomenclature. O Author and date citations used only as authorities for scienti fi c names should not be included in the Literature cited section.
Articles. The manuscripts must be organized in the following format: O Numbering all pages consecutively, beginning with that for the title.
O Running head. Provide in bold letters and at the beginning of the first page, the last names of authors (use et al. for more than two) and a shortened title; the entire running head may not exceed 60 characters and spaces. Example: Gutiérrez et al.- Hirudinidae del Pacífico Mexicano.
O Title. If the manuscript is in English, the title in English must appear at the beginning of the left hand margin in bold letters. Provide a Spanish version of the title starting in a new line. If the manuscript is in Spanish, the title this language should appear fi rst. O Titles should be short and descriptive. Do not use author and date citations for scienti fi c names. O In the title only, numbers less than 11 are spelled out. O Numbers indicating papers in a series will not be accepted. O The titles are followed by the authors’ names, in regular letters, written in a new line, beginning at the left hand margin. With an asterisk, indicate the corresponding author. O Next, in a new line, provide the addresses, including corresponding author e-mail address. Addresses must be related to the author names using numbers in superscript. O Abstract. Provide an abstract of the paper that does not exceed 200 words. It must include the objective, methods used, conclusions, and signi fi cance of the study. O This section is headed with the word “Abstract” at the beginning of the line, in bold letters, ending with a period. O Text is run in after the colon, is not subdivided, and does not contain literature citations.
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O Key words. In a separate line, provide a maximum of 8 key words, not included in the title. O Resumen. The manuscript must include a Spanish version of the Abstract, beginning with the word “Resumen”, likewise of the key words, formatted in the same style as described above. O Introduction. The title for this section (also for Material and methods, Results, Discussion, and Acknowledgments) must be typed in bold letters and started at the left hand margin of the page (without indentation). O Subdivided text will not be accepted in this section. Subsecuent sections can be subdivided; subtitles must go in itlaics, not bold and text must follow in the same line. O Material and methods. Provide enough information to permit repetition of the study.
O Results. This section should contain new and concise information. O Tables and fi gures are to be used as appropriate, but information herein should not be repeated in the text. O Avoid detailing methods and interpreting results. O Taxonomic studies have a particular format, the Results section is replaced by a section headed “Description”. O Start at the left-handed margin of the line with the italicized scienti fi c name of the taxon studied. Authorities, dates and reference to fi gures follow. O Initiate the description as a new paragraph. The text is followed with a “Taxonomic summary”, that comprises a listing data: the locality, the accession numbers of collections where specimens were deposited, and etymology (in new species cases). O The taxonomic summary is followed by a “Remarks” section, which replaces the discussion of other articles and gives comparisons to similar or related taxa. This sequence of subsections is repeated for each taxon. O If in taxonomic manuscripts the description section does not include all of the results, the format outlined is to be incorporated into the usual section of Results. O In those cases where new species are described, types or paratypes of the new taxa must be deposited in the National Biological Collections hosted by the Instituto de Biología, UNAM. O Museum accession numbers for appropriate type material and for voucher specimens are required. Frozen tissues deposited in a museum, and DNA sequences included in data base must provide accession numbers. O The collecting license number is required in pertinent cases. O Discussion. An interpretation and explanation of the relationship of the results to existing knowledge should appear in this section. O Acknowledgements. They should be concise. Ethics require that colleagues be consulted before being mentioned in this section.
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O Literature cited. Citations are arranged alphabetically. All references cited in the text must appear in this section, and vice verse. Citations of unpublished studies or reports are not acceptable. O Style in the text: (Aguilar, 2000) or Aguilar (2000) (Aguilar and Camacho, 2001) or Aguilar and Camacho (2001) (Aguilar et al., 2002) or Aguilar et al. (2002) (Juárez, 1954; Aguilar, 2000)—in cronological order— (Juárez, 1954; Aguilar, 2000; Méndez, 2000)—cronological and alphabetical in the same year— (Juárez, 1954, 1960, 1960a, 1960b) Style in the literature cited section: Journal article: Brailovsky, H. and A. Camacho. 2003. Especies nuevas de Nematopus (Hemiptera: Heteroptera: Coreidae: Nematopodini) centro y sudamericanas. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 74:135-152. Book: Felsenstein, J. 2003. Inferring Phylogenies. Sinauer, Sunderland, Massachusetts. 664 p. Chapter in edited book: Hillis, D. M., B. K. Mable, A. Larson, S. K. Davies and E. A. Zimmer. 1996. Nucleic acids IV: Sequencing and cloning. In Molecular systematics, D. M. Hillis, C. Moritz and B. K. Mable (eds.). Sinauer, Sunderland, Massachusetts. p. 321-383. Thesis or dissertation: Paredes, E. L. 2000. Fauna helmintológica de Rana vaillanti en la región de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Tesis, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F. 69 p. O Note that abbreviations are not used for titles or serial publications and that spaces appear between initials. O Footnotes. These are not permitted in the text. Those for tables are typed directly under the table to which they pertain. O Tables. Tables are used only to present data that cannot be incorporated conveniently into the text. O These are included at the end of the text (after literature cited section), numbered in a continuous series and so referenced, in sequence, in the text. O Captions are typed above the data on the same page.
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O Avoid horizontal lines in the body of the table; vertical lines are not permitted. Tables must be designed to fi t in one page. Photo-reductions are not acceptable. O Figures. These are numbered consecutively in the same sequence mentioned in the text. All fi gure captions are to appear consecutively on a separate fi le (low resolution PDF or Word in the fi rst version of the manuscript). O Black and white fi gures are accepted; color fi gures may generate a charge for the author. O The captions are written in paragraph style, beginning with the word “Figure” and the corresponding number in bold letters. O Originals of line drawings are not required for review purposes; provide instead good quality copies in order to be evaluated by reviewers. When manuscript is accepted for publication, the original documents will be required. O Electronic version of fi gures should be sent in TIFF format, with a resolution of 600dpi in the case of photographs, and 1200dpi in the case of line drawings.
Research notes
O Manuscripts are to be organized in the following sequence: research notes have a running head, and “Research note” at the beginning of the fi rst page. Immediately after, provide the title of the note in bold type, names of authors and addresses as described for regular articles, indicating the corresponding author. Notes must include an abstract and key words (both with Spanish version). O The text is written without sections and without extra spacing between paragraphs. O Acknowledgements may be given, without heading, as the last paragraph. O Literature cited, tables, and fi gures should follow the same format as articles.
Front cover illustration . Authors are invited to send pictures that are related with their manuscript, in order to participate in the front cover illustration selection process.
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Anexo 2. Licencia de colecta científica o con propósitos de enseñanza en materia de Vida Silvestre Modalidad B: Por Proyecto. Registrado con el oficio Núm: SGPA/DGVS/12891/13.
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