Caracterización citotaxonómica de tres especies del subgénero Astrophea (DC.) Mast ()

Yuri Marcela Garzón Bautista GIRFIN

Facultad de Ciencias Agropecuarias Maestría en Ciencias Biológicas Línea de Investigación Recursos Fitogenéticos Neotropicales Agosto, 2017

Caracterización citotaxonómica de tres especies del subgénero Astrophea (DC.) Mast (Passifloraceae)

Yuri Marcela Garzón Bautista

Tesis de investigación presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Ciencias Biológicas

Director (a): DSc. Creucí Maria Caetano

Jurados: Ph.D. John A. Ocampo MSc. Martha Lucia Escandón

Facultad de Ciencias Agropecuarias Maestría en Ciencias Biológicas Agosto, 2017

Agradecimientos

Agradezco a Dios por siempre estar a mi lado, por enfocarme y guiarme en este camino, por nunca abandonarme, por las decisiones que tome y las decisiones que deje atrás.

A mi familia por su apoyo incondicional por siempre estar allí cuando los necesito.

A mi novio Oscar por su amor y sus palabras que siempre me dan ánimo para seguir.

A mis amigos por sus cafés eternos y su compañía en los buenos y malos momentos.

A Fabricio por siempre estar allí y gracias a Dios por estar conmigo en otro logro más.

A la profesora Creuci por enseñarme durante todos estos años todo sobre la Citogenética y también sobre la vida, el amor y la pasión de las cosas.

A Terezie Mandacoka por su guía en este proceso y su respaldo en todo momento

Resumen y Abstract 4

Resumen

El género L., comprende alrededor de 573 especies con características principalmente perennes o lianas que trepan por medio de zarcillos. La mayoría de las especies presentan un x=6 o x=12. El subgénero Astrophea (DC.) Mast. es el segundo más pequeño de los cuatro subgéneros con 57 especies ampliamente distribuidas desde Sur América hasta América Central. Los estudios citogenéticos desarrollados en el subgénero Astrophea han sido muy escasos y los números cromosómicos encontrados hasta ahora, considerándose su tamaño, son mínimos. Con la finalidad de contribuir al análisis de los procesos cromosómicos ocurridos durante la evolución de este subgénero, en el presente trabajo, se analizaron plantas pertenecientes a tres especies, Passiflora arborea, Passiflora emarginata y Passiflora sphaerocarpa, donde se realizaron análisis citogenéticos moleculares tales como medición cromosómica y distribución de los sitios de ADNr 5S y 45S y de ADN telomérico mediante la técnica de hibridación in situ fluorescente (FISH). El número cromosómico fue de 2n=24 para las tres especies, con una longitud del complemento cromosómico de 38,29 µm a 45,83 µm. Se encontraron de 1 a 2 sitios de ADNr 5S en las diferentes especies y en el caso de sitios ADNr 45S fue observado 4 sitios en todas las especies. Esta diferencia en el número de sitios podría estar debida a la presencia de elementos transponibles o a rearreglos cromosómicos. No se encontraron repeticiones teloméricas intersticiales en las especies. La variación en el número y posición de los sitios de ADNr fue importante como marcador citogenético para diferenciar especies dentro del subgénero Astrophea. Además con base en los patrones de distribución de los sitios de ADNr 5S y 45S P. arborea y P. emarginata son más cercanas en comparación a P. sphaerocarpa.

Palabras clave: Citogenética, mitosis, Passiflora.

Resumen y Abstract 5

Abstract

The genus Passiflora L., comprises about 573 species with mainly perennial or liana traits that climb through tendrils. Most species have a x = 6 or x = 12. The subgenus Astrophea (DC.) Mast. it is the second smallest of the four subgenera with 57 species widely distributed from South America to Central America. Cytogenetic studies developed in the subgenus Astrophea have been very scarce and chromosome numbers found so far, considering their size, are minimal. In order to contribute to the analysis of the chromosomal processes that occurred during the evolution of this subgenus, in the present work, belonging to three species of the same were analyzed and molecular cytogenetic analyzes such as chromosome measurement and distribution of sites 5S and 45S DNAr and telomeric DNA by fluorescence in situ hybridization (FISH). The chromosomal number was 2n = 24 for all three species with a chromosomal complement length of 38.29 μm to 45.83 μm. We found 1 to 2 DNAr 5S sites in the different species and in the case of DNAr 45S sites was observed from 4 sites in all species. This difference in the number of sites could be due to the presence of transposable elements or chromosomal rearrangements. No interstitial telomeric repeats were found in the species. The variation in number and position of the DNAr sites was important as a cytogenetic marker to differentiate species within the subgenus Astrophea, in addition based on the distribution patterns of DNAr 5S and 45S sites P. arborea and P. emarginata are closer in comparison to P. sphaerocarpa.

Key words: Cytogenetics, mitosis, Passiflora.

Contenido 6

Contenido

Pág.

Resumen ...... V

Lista de figuras ...... VIII

Lista de tablas ...... IX

Introducción ...... 0

1. Capítulo 1. Introducción ...... 10 1.1 Propósito general de la investigación...... 10 1.2 Aspectos generales de las pasifloras ...... 12 1.2.2 Subgénero Astrophea…………………………………………………..…12 1.2.3 Morfología…………………………………………………………………..13 1.2.4 Distribución………………………………………………………………….14 1.2.5 Hábitat……………………………………………………………………...15 1.2.6 Conservación……………………………………………………………...15 1.3 Citogenética molecular ...... 17 1.3.1 Hibridación in situ: Principios Básicos ...... 17 1.3.2 Tipos de sondas ...... 18 1.3.3 Marcación de Sondas ...... 18 1.3.4 Métodos de marcación de sondas………….……..…..…...……………..19 1.4 Contribución de FISH para la Citotaxonomía……….…….……………..……...20 1.4.1 Evolución cromosómica……………………………………………………21 1.5 Hipótesis…………………………………………………………………………….22 1.6 Objetivos.……………………………………………………………………....……23

2. Capítulo 2...... 24 2.1 Materiales y métodos ...... 24 2.1.2 Recolección y tratamiento previo de las puntas de las raíces…………24 2.1.3 Hibridación in situ…………………………………………………………24 2.1.4 Morfometria cromosomica.…………………………………………...... 26 2.1.5 Análisis estadístico………………………………………………………….26 2.3 Resultados ...... 27 2.4 Discusión……………………………...……………………………………………...33

3. Conclusiones ...... 41

Bibliografía ...... 42

Contenido 7

Lista de figuras Pág.

. Figura 3. A. Flor de P. arborea. B. Polen de P.arborea. C. Distribución de los sitios de ADNr y ADN telomérico en cromosomas metafásicos de P. arborea. D. Cariotipo de P. arborea…………………………………………………………….. ………………….…….31 Figura 4. A. Flor de P. emarginata. B. Polen de P.emarginata C.Distribución de los sitios de ADNr y ADN telomérico en cromosomas metafásicos de P. emarginata. D. Cariotipo de P. emarginata………………………………………………………………….32 Figura 5. A. Flor de P. sphaerocarpa. Foto de Escobar (1989). B. Polen de P. sphaerocarpa C. Distribución de los sitios de ADNr y ADN telomérico en cromosomas metafásicos de P. sphaerocarpa. D. Cariotipo de P. sphaerocarpa……………….33 Figura 6: Idiogramas de las especies de Passiflora subgénero Astrophea sección Astrophea. En rojo se visualizan los sitios de ADNr 5S y en amarillo lo sitios de ADNr 45S. A. Idiograma de P. arborea. B. P. emarginata. C. P. shaerocarpa…………….34

Contenido 8

Lista de tablas Pág.

Tabla 1: Número diploide, posición de los sitios de ADNr, fórmula cariotípica y la longitud del complemento haploide de P. arborea, P. emarginata y P. sphaerocarpa.…………………………………….……………………………………………...27 Tabla 2: Longitud promedio y estadísticas representativas del cariotipo de P. arborea…………………………………………………………………………………………....28 Tabla 3: Longitud promedio y estadísticas representativas del cariotipo de P. emarginata…………………………………………………………………………………….29 Tabla 4. Longitud promedio y estadísticas representativas del cariotipo de P. sphaerocarpa…………………………………………………………..………………..…..30

Bibliografia

Adams, S. P., Leitch, I. J., Bennett, M. D., Chase, M. W., & Leitch, A. R. (2000). Ribosomal DNA evolution and phylogeny in Aloe (Asphodelaceae). American Journal of Botany, 87(11), 1578–1583. Aguirre-morales, A. C., Bonilla-Morales, M. M., & Caetano, C. M. (2016). Passiflora franciscoi, a new species of Passiflora subgenus Astrophea (Passifloraceae) from Colombia. Phytotaxa, 252(1), 56–62. Aguirre-Morales, A. C., Bonilla-Morales, M. M., & Caetano, C. M. (2015). Evaluación de la diversidad y patrones de distribución de Passiflora subgénero Astrophea (Passifloraceae) en Colombia. Un reto para la investigación taxonómica, florística y de conservación de las especies. Acta Agronómica, 65(4), 422–430. Berry, P. (1987). Chromosome number reports XCV. Taxon 36: 493. Cerbah, M., Coulaud, J., & Siljak-Yakovlev, S. (1998). rDNA organization and evolutionary relationships in the genus Hypochaeris (Asteraceae). Journal of Heredity, 89(4), 312–318. Cronn, R. C., Zhao, X., Paterson, A. H., & Wendell, J. F. (1996). Polymorphism and concerted evolution in a tandemly repeated gene family: 5S ribosomal DNA in diploid and allopolyploid cottons. Journal of Molecular Evolution, 42(6), 685–705. De carvalho, R., & Guerra, M. (2002). Cytogenetics of Manihot esculenta Crantz (cassava) and eight related species. Hereditas, 136(2), 159–168. De Melo, N. F., Cervi, A. C., & Guerra, M. (2001). Karyology and cytotaxonomy of the genus Passiflora L.(Passifloraceae). Systematics and Evolution, 226(1–2), 69– 84. De Melo, N. F., & Guerra, M. (2003). Variability of the 5S and 45S rDNA sites in Passiflora L. species with distinct base chromosome numbers. Annals of Botany, 92(2), 309–316. Melo, C. A. F., Silva, G. S., & Souza, M. M. (2015). Establishment of the genomic in situ hybridization (GISH) technique for analysis in interspecific hybrids of Passiflora. Genet Mol Res, 14(1), 2176-2188. D'hont, A., Ison, D., Alix, K., Roux, C., & Glaszmann, J. C. (1998). Determination of basic chromosome numbers in the genus Saccharum by physical mapping of ribosomal RNA genes. Genome, 41(2), 221-225. Bibliografía 43

Escobar, L. K. (1988). Passifloraceae, Flora de Colombia 10. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Escobar, L. K. (1989). A new subgenus and five new species in Passiflora (Passifloraceae) from South America. Annals of the Missouri Botanical Garden, 877–885. Escobar, L. K. (1994). Two new species and a key to Passiflora subg. Astrophea. Systematic Botany, 203–210. Feuillet, Christian. (1998). Passiflora amoena and P. fuchsiiflora. Passiflora, 8: 32 Feuillet, C. (2002). A new series and three new species of Passiflora subgenus Astrophea from the Guianas. Brittonia, 54(1), 18–29. Feuillet, C., & MacDougal, J. M. (2003). Checklist of recognized species names of passion flowers. Passiflora, 12(2), 41–43. Feuillet, C., & MacDougal, J. M. (2003). A new infrageneric classification of Passiflora. Passiflora, 13(2), 34–35. Feuillet, C. (2010). Folia taxonomica 18. The status of passiflora citrifolia and a new species in subgenus Astrophea (Passifloraceae), passiflora jussieui. Journal of the Botanical Research Institute of Texas, 609–614. Feuillet, C. (2011). Passiflora (Astrophea) species habitat in the Guianas. [electronic print] Fonseca A., Ferreira J., Ribeiro Barros dos Santos T., Mosiolek M, Bellucci E., Kami J., Gepts P., Geffroy V., Schweizer D., G.B. dos Santos K., Pedrosa-Harand A. (2011) Cytogenetic map of common bean (Phaseolus vulgaris L.). Chromosom Res 18: 487-502. Fuchs J., Brandes A., Schubert I. (1995). Telemere sequence localization and karyotype evolution in high plants. Plant Syst Evol 196: 227-241. Gerlach, W. L., & Bedbrook, J. R. (1979). Cloning and characterization of ribosomal RNA genes from wheat and barley. Nucleic Acids Research, 7(7), 1869–1885. Oxford Univ Press Goldblatt, P. (1981). Chromosome numbers in legumes II. Annals of the Missouri Botanical Garden, 551-557. Grant, V. (1982). Periodicities in the chromosome numbers of the angiosperms. Botanical Gazette, 143(3), 379–389. Guerra, M. (1986), Citogenética de angiospermas coletadas em Pernambuco, I. Rev. Bras. Genet 9, 21- 40 Bibliografía 44

Guerra, M. S. (1986). Reviewing the chromosome nomenclature of Levan et al. Rev. Bras. Genet. 9, 741–743. Guerra, M. (2000). Chromosome number variation and evolution in monocots. Monocots: Systematics and Evolution. CSIRO, Melbourne, 127–136. Guerra, M. (2004). FISH: conceitos e aplicações na citogenética. Sociedade Brasileira de Genética. Hansen, A. K., Gilbert, L. E., Simpson, B. B., Downie, S. R., Cervi, A. C., & Jansen, R. K. (2006). Phylogenetic relationships and chromosome number evolution in Passiflora. Systematic Botany, 31(1), 138–150. Hansen, a K., Gilbert, L. E., Simpson, B. B., Downie, S. R., Cervi, A. C., Jansen, R. K., Botany, S., et al. (2015). Phylogenetic Relationships and Chromosome Number Evolution in Passiflora Published by : American Society of Plant Taxonomists Stable URL : http://www.jstor.org/stable/25064135 . Your use of the JSTOR archive indicates your acceptance of the Terms & Condit, 1(1), 138–150. Heslop-Harrison J S & Schuwarzacher T. (2011). Organisation of the plant genome in chromosomes. Plant J ournal. 66: 18-33. Hernández, A., & Bernal, R. (2000). Lista de especies de Passifloraceae de Colombia. Biota Colombiana, 1(3), 320–335. Hilgenhof, R. (2012). Passiflora subgenus Astrophea-curiosities amongst the passionflowers. Royal Botanical Garden, Kew. Hilgenhof, R. (2013). Student project: Passiflora subgenus Astrophea–curiosities amongst the passionflowers. Sibbaldia: The Journal of Botanic Garden Horticulture, (11), 25–52. Jackson, R. C. (1973). Chromosomal evolution in Haplopappus gracilis: a centric transposition race. Evolution, 27(2), 243-256. Jena, S. N., & Das, A. B. (2006). Inter-population variation of chromosome and RAPD markers of Suaeda nudiflora (Willd.) Moq. a mangrove species in India. African Journal of Agricultural Research, 1(4), 137–142. Jiang, J., & Gill, B.S. (1994). New 18S.26S ribosomal RNA gene loci: chromosomal landmarks for the evolution of polyploid wheats. Chromosoma 103:179-185. Jiang, J., Hulbert, S. H., Gill, B. S., & Ward, D. C. (1996). Interphase fluorescence in situ hybridization mapping: a physical mapping strategy for plant species with large complex genomes. Molecular and General Genetics MGG, 252(5), 497–502.

Bibliografía 45

Jiang, J., & Gill, B. S. (1996). Current status and potential of fluorescence in situ hybridization in plant genome mapping. Genome mapping in plants. RG Landes Company, Georgetown, 127–135. Jørgensen, P. & Pitman, N. (2004) Passiflora trochlearis. [online] IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. Available at: http://www. iucnredlist.org/apps/redlist/ details/%2045763/0 Kawecki, T. J. (2008). Adaptation to marginal habitats. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 39, 321–342. Kenton, A., Parokonny, A. S., Gleba, Y. Y., & Bennett, M. D. (1993). Characterization of the Nicotiana tabacum L. genome by molecular cytogenetics. Molecular and General GeneticsMGG, 240(2),159-169. Killip, E. P. (1938). The American species of Passifloraceae. The American Species of Passifloraceae., (407). Kirov, I. V., Khrustaleva, L. I., Van Laere, K., & Van Roy, N. (2015, June). Molecular cytogenetics in the genus Rosa: current status and future perspectives. In XXV International EUCARPIA Symposium Section Ornamentals: Crossing Borders 1087 (pp. 41-48). Krosnick, S. E., Porter-Utley, K. E., MacDougal, J. M., Jørgensen, P. M., & McDade, L. A. (2013). New insights into the evolution of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae): phylogenetic relationships and morphological synapomorphies. Systematic Botany, 38(3), 692–713. Kuethe, Y. R. (2010). The official List of Passiflora species. [online]. Available at: http://www. ppi.nu Lee, J. K., Bhakta, S., Rosen, S. D., & Hemmerich, S. (1999). Cloning and characterization of a mammalian N-acetylglucosamine-6-sulfotransferase that is highly restricted to intestinal tissue. Biochemical and Biophysical Research Communications, 263(2), 543–549. Leitch, I. J., & Bennett, M. D. (1997). Polyploidy in angiosperms. Trends in Plant Science, 2(12), 470–476. Leitch, A. R., Lim, K. Y., Leitch, I. J., O’neill, M., Chye, M., & Low, F. (1998). Molecular cytogenetic studies in rubber, Hevea brasiliensis Muell. Arg.(Euphorbiaceae). Genome, 41(3), 464–467. Levin, D. A. (2002). The role of chromosomal change in plant evolution. Oxford University Press. Bibliografía 46

Levitsky, G. A. (1931)The karyotype in systematicsBull. Appl. Bot. Gen. Pl. Breed 27: 220-240 Levitus, G., Echenique, V., Rubinstein, C., Hopp, E., & Mroginski, L. (2010). Biotecnologia y Mejoramiento vegetal II. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria, Argentina. Lim, K. Y., Matyášek, R., Lichtenstein, C. P., & Leitch, A. R. (2000). Molecular cytogenetic analyses and phylogenetic studies in the Nicotiana section Tomentosae. Chromosoma, 109(4),245-258. Löve, Á. (1987). Chromosome number reports XCV. Taxon, 493–498. JSTOR. MacDougal, J. M. (2007). Tree passionflowers at Butterfly World–rare South American species at home in Florida. Passiflora Society International. Passiflora, 17(1), 17–18. Magalhães Souza, M., Santana Pereira, T. N., & Carneiro Vieira, M. L. (2008). Cytogenetic studies in some species of Passiflora L. (Passifloraceae): A review emphasizing Brazilian species. Brazilian Archives of Biology and Technology, 51(2), 247–258. Mandáková, T., & Lysak, M. A. (2016). Painting of Arabidopsis Chromosomes with Chromosome Specific BAC Clones. Current Protocols in Plant Biology, 359–371. Wiley Online Library. Mayeda, L. Y. (1997). Estudo citogenético em dez taxons do gênero Passiflora L.(Passifloraceae). Meletti, L. M. M., Soares-Scott, M. D., & Bernacci, L. C. (2005). Caracterização fenotípica de três seleções de maracujazeiro-roxo ( Sims). Revista Brasileira de Fruticultura, 27(2), 268–272. Mendes S., Moraes A P., Mirkov T E., Pedrosa-Harand A. (2011) Chromosome homeologies and high variation in heterochromatin distribution between Citrus L. and Poncirus Raf. as evidenced by comparative cytogenetic mapping. Chromosom Res 19: 521-530. Mezzonato-Pires, A. C., Milward-de-Azevedo, M. A., Mendonça, C. B. F., & Gonçalves- Esteves, V. (2015). Pollen morphology and detailed sexine of Passiflora subgenus Astrophea (Passifloraceae). Plant Systematics and Evolution, 301(9), 2189-2202. Mezzonato-Pires, A. C., Mendonça, C. B. F., Milward-De-Azevedo, M. A., & Gonçalves- Esteves, V. (2017). The taxonomic significance of seed morphology in the Passiflora subgenus Astrophea (Passifloraceae). Acta Botanica Brasilica, 31(1), 68-83. Bibliografía 47

Morawetz, W. (1986). Remarks on karyological differentiation patterns in tropical woody plants. Plant Systematics and Evolution, 152(1), 49–100. Moscone, E. A., Klein, F., Lambrou, M., Fuchs, J., & Schweizer, D. (1999). Quantitative karyotyping and dual-color FISH mapping of 5S and 18S-25S rDNA probes in the cultivated Phaseolus species (Leguminosae). Genome, 42(6), 1224–1233. Ocampo J., Coppens d’Eeckenbrugge G., Restrepo M, Jarvis A., Salazar M., Caetano C. (2007). Diversity of Colombian Passifloraceae: biogeography and an updated list for conservation. Biota Colombiana 8(1):1-45. Ocampo J., Arias JC., Urrea R. (2016). Interspecific hybridization between cultivated and wild species of genus Passiflora L. Euphytica 209(2):395-408. doi:10.1007/s10681- 016-1647-9. Ocampo J, & Coppens d’Eeckenbrugge G. (2017). Morphological characterization in the genus Passiflora L.: an approach to understanding its complex variability. Plant Syst and Evol. 33:531-558. doi: 10.1007/s00606-017-1390-2. Pendás, A. M., Morán, P., & García-Vázquez, E. (1994). Organization and chromosomal location of the major histone cluster in brown trout, Atlantic salmon and rainbow trout. Chromosoma, 103(2), 147–152. Peruzzi, L., Leitch, I. J., & Caparelli, K. F. (2009). Chromosome diversity and evolution in Liliaceae. Annals of Botany, 103(3), 459–475. Pich U., Fritsch R., Schubert I. (1996). Closely related Allium species (Alliaceae) share very similar satellite sequences. Plant Syst Evol 202: 255-264. Pich U. & Schubert I. (1998) Terminal heterochromatin and alternative telomeric sequences in Allium cepa. Chromosom Res 6: 315-321. Poggio, L. & Naranjo, C.A. (2004). Citogenética. Biotecnología y mejoramiento vegetal. Editorial INTA.Pp.69-79. Poggio, L., Gonzalez, G., Confalonieri, V., Comas, C., & Naranjo, C. A. (2005). The genome organization and diversification of maize and its allied species revisited: evidences from classical and FISH-GISH cytogenetic analysis. Cytogenetic and Genome Research, 109(1–3), 259– 267 Raven, P. H. (1975). The bases of angiosperm phylogeny: cytology. Annals of the Missouri Botanical Garden, 724–764. Ran, Y., Hammett, K. R. W., & Murray, B. G. (2001). Phylogenetic analysis and karyotype evolution in the genus Clivia (Amaryllidaceae). Annals of Botany, 87(6), 823–830. Bibliografía 48

Ruiz-Herrera A., Nergadze S G., Santagostino M., Giulotto E. (2008). Telomeric repeats far from the ends: mechanisms of origin and role on evolution. Cytogenet Genome Res 122: 219-228 Schubert, I., & Lysak, M. A. (2011). Interpretation of karyotype evolution should consider chromosome structural constraints. Trends in Genetics, 27(6), 207–216. Schubert, I., & Wobus, U. (1985). In situ hybridization confirms jumping nucleolus organizing regions in Allium. Chromosoma, 92(2), 143–148. Shishido, R., Sano, Y., & Fukui, K. (2000). Ribosomal DNAs: an exception to the conservation of gene order in rice genomes. Molecular and General Genetics MGG, 263(4), 586–591. Silvia, M. C., Vieira, M. L. C., Mondin, M., & Aguiar-Perecin, M. L. R. (2005). Comparative karyotype analysis of three Passiflora L. species and cytogenetic characterization of somatic hybrids. Caryologia, 58(3), 220–228. Sýkarová E., Fajkus J., Mezníková M., Lim K Y., Neplchová K., Blattner F R., Chase M W., Leich A R. (2006). Minisatellites telomeres occurs in the family Alliaceae but are lost in Allium. Amer Jour Bot 93: 814-823. Smith-White, S. (1959). Cytological evolution in the Australian flora. In Cold Spring Harbor symposia on quantitative biology (Vol. 24, pp. 273–289). Cold Spring Harbor Laboratory Press. Snow, N., & MacDougal, J. M. (1993). New chromosome reports in Passiflora (Passifloraceae). Systematic Botany, 261–273. Souza, M. M., Pereira, T. N. S., & Vieira, M. L. C. (2008). Cytogenetic studies in some species of Passiflora L.(Passifloraceae): a review emphasizing Brazilian species. Brazilian Archives of Biology and Technology, 51(2), 247–258. Souza, M. M., Urdampilleta, J. D., & Forni-Martins, E. R. (2010). Improvements in cytological preparations for fluorescent in situ hybridization in Passiflora. Genetics and Molecular Research, 9(4), 2148–2155. Stebbins, G. L. (1971). Chromosomal evolution in higher plants. Chromosomal Evolution in Higher Plants. Storey, W. B. (1950). Chromosome numbers of some species of passiflora occurring in Hawaii. Pacific Science, 4, 37–42.

Bibliografía 49

Taketa, S., Ando, H., Takeda, K., Harrison, G. E., & Heslop-Harrison, J. S. (2000). The distribution, organization and evolution of two abundant and widespread repetitive DNA sequences in the genus Hordeum. TAG Theoretical and Applied Genetics, 100(2), 169–176. The International Plant Names Index (2005) Search Plant Names. [online]. Plant name Query. Available at: http://www.ipni.org/ , (2010). Search. [online]. A working list of all plant species. Available at: http://www.theplantlist.org Ulmer, B., & Ulmer, T. (1997). Passionsblumen: eine faszinierende Gattung. na. Ulmer, B., & Ulmer, T. (1999). Passionsblumen: faszinierende Pflanzenwelt. Formosa- Verlag. Ulmer, T., MacDougal, J. M., & Ulmer, B. (2004). Passiflora: passionflowers of the world. Portland, Or.: Timber Press 430p.-Illus., Col. Illus.. ISBN, 881926485. Ulmer, B., & Ulmer, T. (2005). Colour Atlas of Passionflowers. Formosa Verlag, Witten, Germany. Vanderplank, J. (1991). Passion flowers and passion fruit. Cassell Publishers Limited. Vanderplank, J. (1996). Passiflora quadrifaria Passifloraceae. Curtis’s Botanical Magazine, 13(2), 63–69. Wiley Online Library. Vanderplank, J., & Rodriguez, C. M. (2010). 673. Passiflora lindeniana. Curtis’s Botanical Magazine, 27(2), 123–131. Vieira, M. L. C., Barbosa, L. V, Mayeda, L. Y., Lima, A. A., & Cunha, M. A. P. (2004). Citogenética dos maracujazeiros (Passiflora spp). Maracujá: Produção E Qualidade Na Passicultura. EMBRAPA Mandioca E Fruticultura, Cruz Das Almas, 45–65. Weiss-Schneeweiss, H., Tremetsberger, K., Schneeweiss, G. M., Parker, J. S., & Stuessy, T. F. (2008). Karyotype diversification and evolution in diploid and polyploid South American Hypochaeris (Asteraceae) inferred from rDNA localization and genetic fingerprint data. Annals of Botany, 101(7), 909–918. Wendel, J. F. (2000). Genome evolution in polyploids. In Plant molecular evolution (pp. 225–249). Springer.