Nota De Aceptación

NOTA DE ACEPTACIÓN

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DIRECTOR DE PROGRAMA

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EVALUADOR

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EVALUADOR

Santa Marta, 2018

UNIVERSIDAD DEL MAGDALENA

FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS

PROGRAMA DE BIOLOGÍA

VARIACIÓN EN LA COLORACIÓN CAUDAL Y MORFOLOGÍA INTRA-ESPECÍFICA EN Tretioscincus bifasciatus (SAURIA: GYMNOPHTHALMIDAE) EN PARCHES DE BOSQUE SECO TROPICAL DEL MAGDALENA, COLOMBIA.

Sintana Rojas Montaño

Propuesta de grado para obtener el título de

Biólogo

Director

Msc. Luis Alberto Rueda Solano

Co-director

PhD. Bibiana Rojas

SANTA MARTA D.T.C.H.

2018

AGRADECIMIENTOS

Agradezco enormemente a todas aquellas personas que aportaron desde una pequeña idea, un comentario hasta aquellos que me acompañaron en cada salida, en cada muestreo, en los análisis, en cada risa y en cada tropiezo. Por lo que siempre quedaré en deuda con todos aquellos que me apoyaron y confiaron en mí, para poder realizar tan especial proyecto, por esto quiero agradecer de manera muy especial a las siguientes entidades y personas que fueron partes fundamentales de este trabajo:

A la Universidad del Magdalena, mi casa de estudios, mi segundo hogar, que me brindó las facilidades para poder desarrollarme como un profesional íntegro. A la Facultad de Ciencias Básicas y al programa de Biología, a todo el cuerpo administrativo y de gestión que me acompañaron paso a paso y que vieron mi progresar en mi vida académica, que siempre me respaldaron y me dieron una mano cuando la necesitaba.

A la Vicerrectoría de Investigación y Extensión por el financiamiento de este proyecto, ya que sin él no se hubiese podido llevar a cabo. Agradezco no sólo el apoyo en la adquisición de equipos sino también en la ejecución de las salidas de campo. Agradezco enormemente la oportunidad que les están dando a todos aquellos estudiantes que queremos hacer investigación para generar conocimiento en muchas áreas en las cuales aún tenemos tantos déficits.

A Parque Nacionales Naturales de Colombia, en especial al Parque Tayrona, a todo su equipo de trabajo, a los compañeros en cada sector del parque con quien tuve el privilegio de poder desarrollar no sólo esta investigación sino que además mis prácticas profesionales. Agradecerles por dar el aval de realizar esta investigación en el área protegida además de permitir los ingresos durante la época de cierre del parque, lo cual permitió llevar a cabo unos muestreos de una mejor manera. Por disponer de infraestructura y trabajadores en el acompañamiento y realización de esta investigación.

A mi familia, a mi madre y hermana que fueron mis bases y mis pilares para poder llevar a cabo este trabajo, que fueron mi ejemplo de lucha y coraje, de constancia y las cuales fueron siempre mi mayor motivación para poder darles una satisfacción después de tantos sacrificios que han hecho.

A mis tutores Luis Alberto Rueda y Bibiana Rojas, los cuales aprecio y admiro, que me dieron la guianza, consejos y correcciones para poder materializar en un documento lo que se ha hecho con tanto sacrificio en campo. Agradecerles por la paciencia en cada fase de esta investigación y por orientarme siempre en la mejor dirección, por confiar en mí para realizar este proyecto y depositar su voto de confianza en cada paso que se dio.

A los grupos de investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA) y al grupo (GIEN) por el espacio y la disposición en el lab 9 de Intropic. Agradezco de manera especial a la profesora

Natalia Villamizar, quien siempre estuvo dispuesta a colaborarme con sus avales en los procedimientos de materiales y equipos además de su acompañamiento a lo largo de esta investigación.

A los integrantes del Grupo Herpetológico de la Universidad del Magdalena y a la Fundación Atelopus, de los cuales hago parte y estoy orgulloso de representar en cada proyecto que realice, a mis hermanos de campo Jeferson Villalba, José Luis Pérez, José Barros, Jorge Eguis y Junior Orozco, agradecerles enormemente por la disposición y tiempo dedicados para sacar esta investigación adelante. Por último, un agradecimiento enorme a la familia Villalba Fuentes y familia Reyes Castañeda además de una mención al señor Rubén Reyes por la ayuda en el desarrollo de mi trabajo, y por ser los que me permitieron iniciar en este camino de mi vida académica.

TABLA DE CONTENIDO 5 1 LISTA DE FIGURAS...... 6

2 LISTA DE TABLAS ...... 7

3 Resumen ...... 8

4 Abstract ...... 9

5 Introducción ...... 10

6 Hipótesis ...... 13

7 Objetivo General ...... 13

7.1 Objetivos Específicos ...... 13

8 Metodología ...... 14

8.1 Descripción de la especie Tretioscincus bifasciatus (Duméril, 1851) ...... 14

9 Área de estudio ...... 15

9.1 Clasificación de tipos de ambientes ...... 15

9.2 Ambientes Altamente intervenidos- Bonda, Curval y Ciénaga...... 16

9.3 Ambiente conservado – Parque Nacional Natural Tayrona ...... 16

10 Trabajo de campo...... 18

10.1 Caja fotográfica diseño y especificaciones para obtención de datos de coloración caudal y morfológicos ...... 18

11 Análisis de datos ...... 20

11.1 Evaluación de aspectos ecológicos ...... 20

11.2 Evaluación de la coloración RGB de la zona caudal entre ambientes ...... 20

11.3 Evaluación de la morfología (características morfométricas) ...... 20

12 Resultados ...... 21

12.1 Resultado de la evaluación de aspectos ecológicos ...... 21

12.2 Evaluación morfológica entre ambientes ...... 26

12.3 Medidas morfológicas y de coloración caudal entre sexos de ambientes conservados 28

13 Discusión ...... 29

14 Conclusiones ...... 32

15 Bibliografía ...... 33

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Individuos de Tretioscincus bifasciatus en sus diferentes ambientes. Fotos: Luis Alberto Rueda Solano...... 15 Figura 2. Mapa con áreas de (Bs-T) de la Región Caribe, localidades de ambiente conservado en el PNNT (verdes) y ambientes intervenidos (amarillos) en el Magdalena, Colombia...... 17 Figura 3. Tipos de ambientes incluidos en el estudio. – Sector de Bonda, Curval (A) y Ciénaga (B), ambientes altamente intervenidos y monocultivos. Sector Pueblito (C) y sector de Cañaveral (D), Parque Nacional Natural Tayrona, bosque seco conservado...... 17 Figura 4. Construcción de la caja fotográfica, cintas de luz led al interior de la caja (A), ángulos de aluminio como soporte (B), caja forrada de fomi negro para evitar el paso de cualquier distorsión lumínica (C), vista panorámica con intensidad de luz calibrada (D)...... 20 Figura 5. Características morfológicas y de coloración evaluadas en poblaciones de ambientes conservados y degradados de Tretioscincus bifasciatus. Abreviaturas en la metodología. 1) Longitud Rostro-Cloaca, 2) Longitud de la Cabeza, 3) Ancho de la Cabeza, 4) Ancho de Bandas Longitudinales, 5) Longitud de Extremidad Anterior, 6) Longitud de Extremidad Posterior, 7 (Tipo de cola Regenerada / Cortada – Normal), 8 (Mapeos en la obtención de medias RGB de la coloración caudal de los individuos)...... 21 Figura 6. Horas de actividad de la especie T. bifasciatus en ambientes conservados y su relación con el promedio de las temperaturas ambientales en PNNT, departamento del Magdalena...... 22 Figura 7. Horas de actividad de la especie T. bifasciatus en ambientes degradados y su relación con el promedio de las temperaturas ambientales de las localidades de Bonda, Curval y Ciénaga, departamento de Magdalena...... 23 Figura 8. Tipos de colas en la especie T. bifasciatus, con algún grado de alteración (regenerada (A) / cortada (B)) y cola normal (C)...... 23 Figura 9. Porcentaje de colas regeneradas de los individuos de T. bifasciatus entre ambientes conservados y degradados, en el departamento del Magdalena, Colombia...... 24 Figura 10. Comparación de medias de coloración RGB para los individuos diferenciando entre el tipo de ambiente, donde existen diferencias significativas en las medias de azul, verde y rojo caudal respectivamente...... 25 Figura 11. Correlación entre la metavariable de morfología y la intensidad de azul de la coloración caudal de los individuos de T. bifascaitus. La figura presenta línea de regresión e intervalos de confianza entre tamaño y media de azul caudal en función del tipo de ambiente (degradado: (Y=1.12E2+10.48*x), R2 = 0.399); conservado: (Y=96.21+3.56*x), R2 = 0.239)...... 27 Figura 12. Ausencia de poros femorales en hembras de la especie T. bifasciatus (A) y presencia en machos (B) como reporte del único carácter dimorfico sexual visible...... 28

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Medidas de coloración caudal RGB de T. bifasciatus, Los valores de P se determinaron usando una t de student (+) entre ambientes para datos normales y una U de Mann-Whitney (¬) para datos no paramétricos, N = 28 para conservado y N= 19 para degradados. Datos estadísticamente significativos (*)...... 25 Tabla 2. Peso de cada variable morfológica en los componentes principales, siendo LRC el factor de mayor peso para generar el componente 1 (C1) y largo de la cabeza para el componente principal 2 (C2)...... 26 Tabla 3. Medidas morfológicas de los individuos de T. bifasciatus, Los valores de P se determinaron usando una t de student (+) entre ambientes para datos normales y para no parametricos una U de Mann-Whitney (¬) con un N = 28 para conservado y N= 19 para degradados, datos estadísticamente significativos (*)...... 26 Tabla 4. Análisis exploratorio de los datos de mediciones morfológicas y de coloración azul caudal entre sexos de la especie T. bifasciatus en ambiente conservado incluye media y desviación estándar...... 28

3 Resumen

Los reptiles que pertenecen al bosque seco tropical afrontan una gran intervención antrópica. Este ecosistema es uno de los más degradados del país, debido a factores como agricultura, ganadería, contaminación y cambio climático. En general, los lagartos pueden ser susceptibles a cambios abruptos en el ambiente, los cuales se pueden reflejar en sus características fenotípicas. Este trabajo tiene como objetivo cuantificar posibles variaciones en la coloración caudal y la morfología corporal de la especie Tretioscincus bifasciatus, en relación con la degradación de su ambiente. Para esto, se muestrearon parches de bosque seco con diferente grado de intervención: el bosque seco del Parque Nacional Natural Tayrona se tomó como modelo del bosque conservado, y como modelo del bosque degradado se tomaron los bosques secos que se encuentran en los sectores de Bonda, Curval y Ciénaga a las afueras de la ciudad de Santa Marta, Colombia. Todas estas áreas fueron estudiadas entre los meses de diciembre de 2017 y marzo de 2018. Se realizaron búsquedas activas en las zonas de muestreo, con un total de 104 individuos observados, donde se registraron horas de actividad observadas en campo y de los cuales se procesaron fotográficamente un total de 47 individuos, 28 en el ambientes conservado y 19 en ambiente degradado (43 hembras y 4 machos). Para el registro fotográfico individual se utilizó una caja cerrada con condiciones lumínicas estandarizadas. De las fotografías se obtuvieron datos morfológicos y la media de valores RGB de la zona caudal. Los resultados muestran que existen diferencias significativas en la coloración caudal entre los individuos de los dos ambientes, siendo las coloraciones más oscuras dominantes en ambientes conservados. Adicionalmente, se evidenció una relación entre la ontogenia y la intensidad del azul de la coloración caudal, en la cual individuos de mayor tamaño poseen coloraciones más claras que individuos con menores tallas y esta relación tiene mayor magnitud en ambientes intervenidos. Sumados a la calidad del hábitat, es posible que factores como la termorregulación y la depredación estén moldeando la intensidad de la coloración caudal de T. bifasciatus. No se reportaron diferencias en coloración caudal ni tamaños entre sexos debido al limitado número de ejemplares machos encontrados, aunque se confirma la presencia de poros femorales en machos y ausentes en hembras como carácter dimorfico. Esta investigación es una contribución significativa al conocimiento de la ecología de esta especie insignia del Caribe Colombiano, y del bosque seco tropical en general, pues provee herramientas para su conservación y la de sus hábitats a lo largo de toda la Región Caribe Colombiana.

Palabras claves: Ecología, coloración, Bosque Seco Tropical, variaciones morfológicas.

4 Abstract

The reptiles that inhabit dry tropical forests face a great anthropogenic intervention. Tropical dry forests are one of the most degraded ecosystems due to factors such as agriculture, pollution and climate change. In general, lizards can be susceptible to these abrupt changes in the environment and these can be reflected in the lizards’ phenotypic characteristics. The aim of this work is to quantify the possible changes in the caudal coloration and morphology of the Magdalena River Tegu, Tretioscincus bifasciatus, in relation to the degradation of its environment. To do this, sampled patches of dry forest differing in their degree of degradation: one patch at the Tayrona National Park was taken as a preserved forest, while the dry forests on the outskirts of the city of Santa Marta, (Bonda, Curval and Ciénaga areas) were taken as degraded. All these areas were studied between the months of December 2017 and March 2018, over 12 days at the degraded habitat and 8 days at the preserved one. Active searches were conducted in the sampling areas, with a total of 104 individuals observed (43 females and 4 males), 28 in the preserved area and 19 in the degraded area. These individuals were photographed in order to get morphological data and measures of the caudal coloration (means of RGB values). In addition, their patterns of activity were recorded. Our results show that there are significant differences in caudal coloration between the environments, with individuals from the preserved environment exhibiting the darkest coloration. Additionally, there is a relationship between ontogeny and the intensity of the caudal coloration, which is enhanced in highly intervened environments. Besides habitat quality, factors such as thermoregulation and predation are likely to be shaping this intensity in coloration, as well as. This research is a significant contribution to the knowledge of the ecology of this flagship species of the Colombian Caribbean, and of the tropical dry forest in general, because it provides tools for its conservation and that of its habitats throughout the Colombian Caribbean Region.

Keywords: Ecology, coloration, tropical dry forest, morphological variation.

5 Introducción

El bosque seco tropical, uno de los ecosistemas más vulnerables y degradados de Colombia (Pizano y García, 2014), se encuentra actualmente categorizado en peligro crítico (CR) por la UICN Red List of ecosystems (Etter, et al., 2017). El impacto de las actividades humanas en este tipo de ambientes genera fragmentaciones de los hábitats debido al incremento de la frontera agrícola y ganadera, provocando una disminución en riqueza y abundancia de las especies (Dirzo y Raven 2003; Ehrlich et al. 1981). Estos procesos afectan de igual manera los aspectos ecológicos de los grupos biológicos ya sea limitando su espacio (Montes et al. 2004), su recurso alimenticio (Reznick y Ghalambor, 2001) o las interacciones entre depredadores y presas (Bladwin et al., 2004), alterando las funciones de las especies que se desarrollan en estos ecosistemas (Schlaepfer et al., 2005). Por esto, previos estudios han tratado de categorizar aquellos grupos sensibles a los cambios ambientales, para poder hacer uso de los mismos en decisiones sobre su conservación (Hiraldo y Alonso, 1985). Los anfibios y reptiles del bosque seco tropical son altamente sensibles a cambios en su hábitat, debido a características fisiológicas como la ectotermia (Castro y Kattan, 1991; Urbina- Cardona et al., 2014). Los principales factores que afectan la herpetofauna, son cambios en la temperatura, el viento y la humedad (Turbeville et al., 2005; Schlaepfer y Gavin 2001). En particular, los reptiles son muy susceptibles a las modificaciones que ocurren en sus ambientes, incluso a pequeñas escalas temporales y espaciales (Lehtinen et al., 2003). Sin embargo, para muchas de sus especies, aún se desconocen las implicaciones que conlleva la degradación del hábitat (Gardner et al., 2007).

En Saurios se ha establecido una relación entre la calidad del hábitat y su abundancia (Rios et al., 2011), donde intervenciones antrópicas en el ambiente influyen directamente en la estabilidad y distribución de las poblaciones, siendo ésta una de las principales causas de extinción junto con el cambio climático y la introducción de especies (Rueda, 1999; Young et al., 2001; UICN 2017). Además, la calidad del ambiente es un factor que ejerce presiones sobre los aspectos ecológicos y morfológicos de los saurios (Hoffmann y Hercuss, 2000; Lazic et al., 2013), generando diferencias entre hábitats degradados y conservados, en tamaño corporal (Gomez, 2017), forma (Tull y Brussard, 2007), peso (Urosevic, 2015), tamaño de puesta (Endriss et al., 2007) e incluso depredación (Tyler et al., 2016). Por otro lado, el dimorfismo sexual y la ontogenia también son moldeadores fenotípicos en tamaño corporal, extremidades y coloración (Vitt et al., 1997; Losos et al., 1997; Losos et al., 1999; Villavicencio et al., 2003; Márquez, 2005). Mientras que los adultos se diferencian de los juveniles en la forma (Toyama, 2014) e intensidad de coloraciones (Hawlena et al., 2006). Por estas razones, los lagartos se han convertido en un grupo modelo en estudios ecológicos y evolutivos (Herrel et al., 2008).

Para especies del género Liolaemus (Liolaemidae) se conocen diferencias morfológicas por dimorfismo sexual en las distancias de separación de las extremidades posteriores asociados a los

10 patrones reproductores de las especies. Las hembras tienen un mayor distanciamiento en estas extremidades, producto del almacenamiento de los huevos (Vega, 1999; Ji et al., 2002). Por otro lado, en lagartijas como Lophognathus temporalis (Gunter, 1867) de la familia Agamidae, la calidad de hábitat es un factor determinante en la talla y masa corporal, diferenciando individuos de ambientes urbanizados y rurales, los primeros tienden a tener pesos y tamaños mayores y extremidades más largas (Iglesias et al., 2012). Estos datos concuerdan con los postulados para Aspidoscelis costata costata (Cope, 1878) (Teiidae), donde se conoce que el hábitat genera variaciones morfológicas y ecológicas, diferenciando individuos de sistemas urbanizados en las medidas longitud rostro-cloaca, peso, tamaño de extremidades anteriores, posteriores, ancho y altura de la cabeza, así como también el tamaño de los huevos en las nidadas y el porcentaje de regeneración caudal producto de la depredación con respecto a ambientes silvestres (Gómez, 2017). Para la familia Dactyloidae existen reportes de estos cambios en Anolis cristatellus (Dumeril y Bibron, 1837), donde los machos de ambientes urbanizados tienden a tener extremidades más desarrolladas, con relación a su tamaño, que los individuos de ambientes conservados (Winchell et al., 2016). En Anolis tolimensis (Werner, 1916), las variaciones en longitud rostro-cloaca, tamaño de las extremidades, ancho de la cabeza, largo de la cabeza y longitud del fémur son producto de dimorfismo sexual (Ardila-Marín et al., 2008). Con hembras generalmente más grandes que los machos. En la especie cercana Anolis aquaticus (Taylor, 1956), el dimorfismo sexual se basa principalmente en la coloración, siendo las bandas que atraviesan a los machos más oscuras que las de las hembras, así como en el tamaño corporal y el peso (Márquez, 2005). En la familia Tropiduridae la especie Microlophus thoracicus (Tschudi, 1845), se conocen variaciones morfológicas producto de la ontogenia y del recurso alimenticio donde la cantidad y tipo de alimento estarían moldeando el tamaño y la morfología craneal entre individuos adultos y juveniles (Toyama, 2014).

Para la familia Gymnophthalmidae, un grupo de lagartos conocidos como microteidos, se conocen variaciones fenotípicas en especies como Cercosaura vertebralis (O’Shaughnessy, 1879), donde el dimorfismo sexual genera diferencias en tamaño entre machos y hembras, siendo las hembras más grandes que machos, en la longitud rostro-cloaca y en la longitud de la cabeza, siendo esta mayor en los machos, además de variación en el número de escamas precloacales (Hernández y Bernal, 2011). En poblaciones de Gymnophthalmus speciosus (Hallowell, 1861), se han obtenido diferencias entre machos y hembras en el tamaño de la cabeza y alto de la misma, disminución en el número de escamas en la parte media del cuerpo y en la coloración caudal, además de un rasgo común para varios géneros de esta familia que es la presencia de poros femorales en machos y ausente en hembras (Hernández-Ruz, 2006).

Dentro de Gymnophthalmidae se destaca Tretioscincus bifasciatus (Duméril, 1851), el cual es un organismo que puede tolerar tanto ambientes conservados como con un alto grado de intervención

11 antrópica (Ugueto y Rivas-Fuenmayor, 2010; Cope, 1863; Carvajal et al., 2013; Caicedo et al., 2007; Suazo-Ortuño et al., 2008; Rueda-Almonacid et al., 2008). Aunque esta especie principalmente se encuentra en la hojarasca, acumulaciones de rocas, cerca de carreteras, potreros, matorrales y vertientes de cerros, (Rueda-Almonacid et al., 2008; Caicedo-Portilla et al., 2010; Rueda-Solano y Castellanos-Barliza 2010; Mendem, 1968), su abundancia en ambientes conservados se relaciona favorablemente con el aumento de la densidad de los estratos y diámetros arbóreos (Medina-Rangel y Cárdenas-Árévalo, 2015). En ambientes antropogénicos, su abundancia tiende a mantenerse estable, aún cuando el hábitat es altamente intervenido (Carvajal-Cogollo et al., 2007; Carvajal- Cogollo y Urbina-Cardona, 2008). Sin embargo, aún se debate si los ambientes degradados afectan directamente a los lagartos o si, por el contrario, algunas especies pueden beneficiarse de las condiciones que les provee la intervención antrópica en sus hábitats (Fearn et al., 2001; Carvajal- Cogollo et al., 2007; Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona, 2008; Medina-Rangel, 2011). En T. bifasciatus se han descrito diferencias entre machos y hembras en la presencia de 4-5 poros femorales en machos y ausentes en hembras (Duméril y Duméril 1851; Cope 1863). En cuanto a la coloración se ha propuesto que la coloración caudal y líneas dorsolaterales pueden ser indicadores de dimorfismo sexual (Mendem, 1968).

La autotomía caudal es un mecanismo de defensa reportado para la mayoría de lagartos (Arnold, 1988). En T. bifasciatus se basa en desprender la cola para escapar de sus depredadores o redireccionar ataques, que en su mayoría pueden ser dirigidos a la cabeza o tronco, directamente a su cola azul brillante (Barbour, 1926; Fitch, 1954). Esto se logra por medio de marcas deflectivas localizadas longitudinalmente a lo largo del cuerpo que distraen al depredador al moverse el lagarto con patrones de coloración llamativos (Powell, 1982; Cooper y Vitt, 1985; Watson et al., 2012). Dicho mecanismo de defensa que involucra autotomía caudal y re-direccionamiento del ataque a una cola azul llamativa, está documentado convergentemente para un gran número de grupo de los Saurios, en familias como Scincidae, Lacertidae, Gekkonidae, Teiidae y Gymnophthalmidae (Rueda- Almonacid et al., 2008; Watson et al., 2012; Murali y Kodandaramaiah, 2016; Cooper y vitt 1985; Hawlena et al., 2006). Además, se sabe que las tonalidades azules son una manera más eficaz de redireccionar el ataque proveniente de la depredación aviar, que colores marrones u oscuros (Watson et al., 2012; Cooper y vitt, 1985). Por otro lado, en los lagartos la coloración también puede jugar un papel importante en la termorregulación (Labra et al., 2008), siendo un modulador efectivo en la radiación y absorción de la energía (Stevenson, 1985; Clusella-Trullas et al., 2007). Por esta razón, existe una tendencia a que en climas fríos los lagartos desarrollen coloraciones oscuras que les permitan una obtención de calor mucho más rápida (Norris, 1967) y a que, por el contrario, cuando las temperaturas tienden a aumentar, induzcan la expansión de cromatóforos en los lagartos generando coloraciones más claras como las reportadas para los géneros Liolaemus y Phymaturus (Pearson y Bradford, 1976; Pearson, 1977; Ibargüengoytia et al., 2008; Labra et al., 2008). Actualmente existe un vacío de información sobre la relación de la calidad de hábitat y sus posibles

12 implicaciones en la historia natural de una gran cantidad de especies de lagartos, particularmente para T. bifasciatus su coloración y características fenotípicas lo convierten en un buen indicador para conocer muchos de estos efectos.

Esta investigación tiene como objetivo generar uno de los primeros aportes sobre aspectos eco- morfológicos y de calidad de hábitat en la especie T. bifasciatus. Esta especie se convierte en un excelente modelo biológico para conocer las posibles implicaciones de las intervenciones antrópicas en su morfología, al estar altamente adaptada a ambientes degradados. Esto se relaciona con factores como la ontogenia o el dimorfismo sexual que a su vez pueden estar moldeando las características fenotípicas. Por esto, se pretende determinar la variación en la coloración caudal y morfología de T. bifasciatus en parches de bosque seco tropical degradados y conservados del departamento del Magdalena. Así se podrán conocer las posibles implicaciones de la calidad de hábitat en morfología, tamaños, coloración y aspectos ecológicos, para dar las herramientas idóneas sobre la preservación tanto de hábitats como de reptiles a lo largo de la región Caribe.

6 Hipótesis

La coloración caudal y morfología de la especie Tretioscincus bifasciatus presentara diferencias en función del ambiente en el que se encuentra.

Existirá una correlación directa entre el tamaño de los individuos y la intensidad de su coloración caudal, independiente del ambiente en el que se encuentren.

Existirá dimorfismo sexual en el tamaño corporal y la intensidad de la coloración caudal en la especie T. bifasciatus.

7 Objetivo General

Determinar las variaciones en la coloración caudal y morfología intraespecíficas de Tetrioscincus bifasciatus en ambientes con diferente estado de perturbación de Bosque Seco Tropical del departamento del Magdalena, Colombia.

7.1 Objetivos Específicos

1) Elucidar la posible relación del estado de perturbación del Bosque Seco Tropical sobre la coloración caudal y morfología inter-poblacional de Tretioscincus bifasciatus en el departamento del Magdalena, Colombia.

2) Analizar diferencias en la coloración caudal y morfología (longitud rostro-cloaca) entre adultos y juveniles de la especie como producto de la ontogenia y de su relación con el estado de perturbación de su hábitat en el Bosque Seco Tropical.

3) Confirmar la ocurrencia de dimorfismo sexual en coloración caudal y en la morfología entre los machos y hembras de la especie Tretioscincus bifasciatus

8 Metodología

8.1 Descripción de la especie Tretioscincus bifasciatus (Duméril, 1851)

Los adultos de Tretioscincus bifasciatus alcanzan una longitud total de 133 - 138 mm, de la cabeza 12 mm, una longitud rostro cloaca de 41 - 67 mm (LRC) y una longitud caudal de 80 - 96 mm (Dumeril y Dumeril 1851; Shreve 1949). De acuerdo a la descripción original (Dumeril, 1851), la especie presenta una cabeza pequeña y triangular, hocico obtuso, placas sub-cefálicas poco desarrolladas, frontal rectangular, dos fronto-parietales pequeñas, contiguas, e inter-parietales un poco más grandes, frontonasal grande, prefrontales poligonales, por lo general en contacto, pero en ocasiones separadas por escamas frontal y frontonasal. Placa frontal hexagonal o heptagonal, sin internasales; dos supraoculares, escamas parietales separadas por interparietal romboidal, una romboidal vertebral y una escama postparietal (a cada lado) ampliada trapezoidal, escamas del cuello lisas, y las del dorso quilladas prominentemente (una sola quilla por escama) al igual que las caudales, las quillas también están presentes bajo la cola pero son menos prominentes. Párpado inferior transparente, posee 16 filas transversales de escamas alrededor del cuerpo, de 18 a 20 escamas entre gulares y escamas preanales. La cola es cilíndrica apenas más larga que el cuerpo, con extremidades cortas pero desarrolladas, los cuatro dedos anteriores relativamente homogeneos y menos desarrollados que los cinco dedos posteriores, el dedo interno reducido y garra más pequeña en las extremidades posteriores, los machos poseen entre cuatro y cinco poros femorales (Dumeril y Dumeril, 1851; Cope, 1863; Shreve, 1949).

Tretioscincus bifasciatus se caracteriza por su coloración uniforme dorsal gris-bronce, marrón cobrizo o marrón oscuro, similar a la coloración de la cabeza, con un tono verde olivo más oscuro en la vista dorsal que en la vista ventral. A cada lado de la espalda presenta unas bandas dorsolaterales amarillentas o de color crema aproximadamente 1 mm, la cual se extiende desde el extremo del hocico, bordea la línea de unión de su cara superior con su cara lateral y se prolongan hasta el origen de la cola, donde terminan. Las bandas de la cola son de color azul brillantemente conspicuos, estas bandas están bordeadas por una franja dorsal longitudinal de color negro o marrón oscuro, que se extiende desde la punta del hocico a la parte anterior de la cola. Las partes laterales de cabeza y los flancos de color marrón o negro y franja longitudinal blanquecina en labiales (Dumeril y Dumeril 1851; Cope, 1863).

Figura 1. Individuos de Tretioscincus bifasciatus en sus diferentes ambientes. Fotos: Luis Alberto Rueda Solano.

9 Área de estudio

9.1 Clasificación de tipos de ambientes

Para este trabajo se clasificaron las zonas de estudio teniendo en cuenta el grado de intervención antrópica. Así, un ambiente degradado se compone de aquella vegetación secundaria que se desarrolla después de ser modificado su estado original por la intervención humana (Islebe, 1998). Teniendo en cuenta este parámetro, se separaron los ambientes según lo mencionado por Calderón et al., (2008), clasificando un ambiente como conservado al no haber sido intervenido drásticamente en un rango de 30 años y uno como degradado al estar sometido a cambios estructurales y encontrarse en un estado de regeneración menor de 10 años. Bajo estos criterios, se clasificaron como hábitats degradados los sectores de Bonda, Curval y Ciénaga, donde las densidades arbóreas son dispersas, con grandes zonas abiertas y con existencia de sustratos antropogénicos como cercas, muros de concreto además de zonas de monocultivos; y como hábitat conservado el área protegida del Parque Nacional Natural Tayrona, ambiente dominado por una alta densidad arbórea, en su mayoría plantas nativas y alto grado de conservación (Fig. 2 y 3).

9.2 Ambientes Altamente intervenidos- Bonda, Curval y Ciénaga.

Se realizaron muestreos en parches de bosque seco tropical en el departamento del Magdalena, para ambientes degradados se estudiaron zonas a las afueras de Santa Marta entre las localidades de Bonda (N 11° 13' 53.551''- O 74° 6' 42.256''), Curval (N 11° 14' 13.499''- O 74° 5' 32.791'') y Ciénaga (N 10° 58' 9.9618" – O 74° 13' 49.1952"). En cuanto al régimen pluvial y estacionario, las afueras de Santa Marta se caracterizan por tener un patrón unimodal-biestacional, con un promedio de precipitación anual de 608 mm, y un clima árido o semiárido con un alto déficit hídrico en épocas secas (Rangel y Carvajal 2012). En el sector de Ciénaga hay dos periodos secos (diciembre-abril y julio-agosto) y lluviosos (septiembre-noviembre y mayo-junio) (IGAC, 1973), con una precipitación promedio anual de 817 mm, temperatura promedio del aire entre 27 °C y 30 C, un rango de humedad entre 20 y 100%, y una velocidad del viento de 2-3 m/s (Wiedemann, 1973; Pabón- Caicedo et al., 2001) (Fig. 2 y 3).

9.3 Ambiente conservado – Parque Nacional Natural Tayrona

El área protegida Parque Nacional Natural Tayrona se caracteriza por poseer una alta variedad de vegetación, desde los bosques xerofíticos y manglares hasta el bosque seco (Sánchez et al., 2005). Es una reserva de biosfera categorizada así por la UNESCO en 1982. Aunque en los sectores de Cañaveral (N 11° 18' 15.476''- O 73° 55' 46.837'') y Pueblito (N 11° 19' 9.944''- O 73° 58' 35.932'') hay presiones como el ecoturismo, éste se encuentra reglamentado y limitado a sitios específicos, lo que evita un mayor impacto a la flora y fauna del área (UAESPNN, 2002). En cuanto a su régimen pluvial, el Parque presenta dos periodos lluviosos claramente marcados de mayo a junio y de septiembre a noviembre, además de dos periodos secos entre enero y abril, y entre julio y agosto. La precipitación en esta área es altamente influenciada por los vientos alisios, hasta un máximo de 1200 mm, y con una media anual que oscila entre los 500 y 578 mm, La temperatura promedio es de 27 °C, y hasta 22°C en las partes más elevadas del parque, (Acosta, 1989; González y Cortes, 1975; Sánchez et al., 2005) (Fig. 2 y 3).

Figura 2. Mapa con áreas de (Bs-T) de la Región Caribe, localidades de ambiente conservado en el PNNT (verdes) y ambientes intervenidos (amarillos) en el Magdalena, Colombia.

Figura 3. Tipos de ambientes incluidos en el estudio. – Sector de Bonda, Curval (A) y Ciénaga (B), ambientes altamente intervenidos y monocultivos. Sector Pueblito (C) y sector de Cañaveral (D), Parque Nacional Natural Tayrona, bosque seco conservado.

10 Trabajo de campo

Se realizaron muestreos entre diciembre de 2017 y enero de 2018 en ambientes degradados, para ambiente conservado un mes de muestreo comprendido en la época de cierre del área protegida PNNT entre el 28 de enero hasta el 28 de febrero de 2018 para obtener datos y adicionalmente un re-muestreo en zonas degradadas para el mes de marzo con el fin de obtener más datos de este tipo de ambiente. Se realizaron en total 3 muestreos con una duración de 4 días cada uno en Bonda, Curval, y Ciénaga. Para el ambiente conservado, se realizaron 2 muestreos, de 4 días cada uno, en los sectores de Cañaveral y Sendero que conduce de Cabo San Juan del Guía hacia Pueblito. Cabe resaltar que todos los muestreos coincidieron con la época seca para las diferentes localidades. Los muestreos se llevaron a cabo durante 6 horas diarias comprendidas entre las 9:00 – 13:00 y de 14:00 – 16:00. Estas horas se escogieron con base en los patrones de actividad de este tipo de especies (Caicedo-Portilla et al., 2007, Calderón et al., 2008). Se aplicó el método de búsqueda activa, registro de encuentro visual y búsqueda dirigida, esta última en los lugares más idóneos donde pudiesen ser detectados los individuos (Rodda et al., 2001; Sánchez et al., 2000). Durante cada muestreo se obtuvieron datos de las horas de observación y temperaturas ambientales. Para cada individuo capturado se obtuvo el sexo y un registro fotográfico para posterior análisis; para evitar recapturar dos veces el mismo individuo, se procedió con un “toe clipping” en el cuarto digito de la extremidad posterior. Todos los individuos fueron fotografiados en un plazo máximo de 24h después de su captura, para luego ser liberados en sus mismos hábitats.

10.1 Caja fotográfica diseño y especificaciones para obtención de datos de coloración caudal y morfológicos

Para la obtención de datos a través de las fotografías, se construyó una caja completamente cerrada con el fin de estandarizar el proceso de fotografía e imagen y poder realizar las comparaciones entre ambientes. La caja fotográfica consta de unas dimensiones exteriores de 32 cm de alto x 26 cm de ancho, y una profundidad de 26 cm. La tapa es de un grosor total de 2 cm de los cuales 1 cm va en la parte interior y el otro en la exterior, la base tiene un grosor total de 1.5 cm. Los materiales de la parte exterior y como forma de soporte son unos ángulos de aluminios de 2 cm de ancho, las paredes son de policarbonato blanco con un recubrimiento de fomi negro para evitar cualquier filtración de luz, para la que se usó un material de suela espuma recubierto en fomi gris para generar la menor reflactancia de la luz posible. La tapa está constituida del mismo material de la base y en la parte que da al interior de la caja está recubierta igualmente de fomi gris. Para la iluminación se empleó una cinta de luz led de 12 voltios alrededor de toda la parte superior con una extensión de 1 metro sujetada a las paredes de la caja por alambres de cobre aislado. Para conectar las cintas led a las baterías se usó un cable dúplex 2x18, con una distancia aproximada de 1,50 metros para dejar cierto rango de distancia de la caja a las baterías (Fig. 4).

Para mantener los rangos de intensidad lumínica, se utilizaron dos baterías de 12 voltios plenamente cargadas al momento de obtener la imagen. Para tener el máximo de intensidad lumínica en la totalidad de las imágenes. Para corroborar la intensidad lumínica, se usó un luxómetro Hs1010 con una capacidad de medición de 200.000 lux, el cual marcaba la intensidad lumínica al interior de la caja y poder mantener un rango entre 395 lumen como mínimo hasta un máximo de 405, de esta manera mantener el promedio y poder realizar las comparaciones entre ambientes. Todas las imágenes fueron tomadas todas a la misma distancia (29.5 cm), con el fin de tener una vista completa de toda la caja, y obtenidas con el modo manual de la cámara para poder controlar todos los parámetros de la imagen. Además, dado que las condiciones lumínicas de la caja y la calibración estándar de la cámara fotográfica distorsionaban la intensidad de los colores que se obtenían en las imágenes se optó por realizar una calibración de blanco con la ayuda de la paleta X-RITE Colorchecker con el fin de balancear los niveles de los colores RGB a las condiciones lumínicas propias de la caja para obtener los valores que en realidad se observaban al interior del instrumento. Las imágenes se tomaron usando un zoom de x 2.4 y una apertura de foco de 40 un F(3.6), ISO 100, - 0.7 EV. Se usó el modelo de cámara Sony DCS-H300. Al interior de la caja se usaron dos sujetadores de nylon para que los individuos se mantuvieran en el mismo ángulo al momento de obtener el registro fotográfico, y se usó una cuadrícula milimetrada como referencia al momento de calibrar las distancias en el software Image J (Abrámoff et al., 2004).

Figura 4. Construcción de la caja fotográfica, cintas de luz led al interior de la caja (A), ángulos de aluminio como soporte (B), caja forrada de fomi negro para evitar el paso de cualquier distorsión lumínica (C), vista panorámica con intensidad de luz calibrada (D).

11 Análisis de datos

11.1 Evaluación de aspectos ecológicos

Se establecieron las horas de actividad de la especie según los ambientes por medio de la hora de observación y las temperaturas promedio. Las colas de los individuos en cada ambiente se clasificaron como regenerada/cortada y normal, para establecer posibles diferencias en la depredación a las que estarían sometidas las poblaciones.

11.2 Evaluación de la coloración RGB de la zona caudal entre ambientes

Para las medidas de coloración caudal se obtuvieron los valores RGB por medio del software Image J (Abrámoff et al., 2004). A cada uno de los colores azul, verde y rojo se le midió la moda, media, y desviación estándar, aunque para efectos de este estudio sólo se tuvo en cuenta la media de cada color. Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) factorial para establecer diferencias entre las medias de los factores hábitat y RGB, para diferenciar específicamente entre cada valor de RGB se compararon las medias con una t de student para datos normales y una U de Mann-Whitney en datos no paramétricos. Para las medidas de coloración caudal como evaluaciones de morfología corporal todas las variables en esta investigación antes de realizar los análisis estadísticos se verificaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza (Anderson et al., 2017).

11.3 Evaluación de la morfología (características morfométricas)

Dentro de las mediciones morfológicas, se tuvo en cuenta longitud rostro-cloaca (LRC), desde la escama rostral hasta el inicio de la zona caudal; (AC) ancho de la cabeza, tomada entre la localización de la apertura otica izquierda y derecha; (LC) longitud de la cabeza, desde la escama rostral hasta el final de las escamas parietales; (ABT) ancho de las bandas longitudinales, se tomaron en la mitad de la distancia rostro-cloaca de cada individuo; (LEA) longitud de las extremidades anteriores, esta distancia fue medida desde la axila incluyendo codo y antebrazo hasta la palma de la extremidad; (LEP) longitud de las extremidades posteriores, desde la inserción del fémur en la pelvis hasta la localización del metatarso; para este estudio en específico no se tuvieron en cuenta las falanges en cada extremidad; (Fig. 2). Se calcularon los promedios de las mediciones izquierda y derecha de LEA, LEP y ABT antes de los análisis morfológicos. Debido a que muchos de los rasgos morfológicos medidos están fuertemente correlacionados con el tamaño corporal y con el fin de conocer el comportamiento de todas las variables morfológicas, se generó una metavariable morfológica para resumir la correlación entre medidas por un análisis de componentes principales (PCA) un método estándar ampliamente aceptado en análisis de datos morfológicos (Ron et al., 2005; Funk et al., 2008). En PCA el primer componente hace referencia a tamaño por lo cual será el

20 componente a tener en cuenta para nuestros análisis, los demás componentes se centran en explicar la variación en la forma (Greene y Funk, 2009). La relación entre las medidas morfológicas y de coloración caudal se estableció por medio de un análisis de covarianza - ANCOVA, en el que se usó la metavariable morfológica como covariable, el tipo de hábitat como factor y la coloración azul caudal como variable respuesta.

Para comparación entre sexos se generó igualmente una metavariable morfológica como covariable como factor se tomó el sexo y como variable respuesta la intensidad de la coloración caudal azul. Todos los estadísticos fueron calculados con el programa SPSS versión 23 para Windows.

Figura 5. Características morfológicas y de coloración evaluadas en poblaciones de ambientes conservados y degradados de Tretioscincus bifasciatus. Abreviaturas en la metodología. 1) Longitud Rostro-Cloaca, 2) Longitud de la Cabeza, 3) Ancho de la Cabeza, 4) Ancho de Bandas Longitudinales, 5) Longitud de Extremidad Anterior, 6) Longitud de Extremidad Posterior, 7 (Tipo de cola Regenerada / Cortada – Normal), 8 (Mapeos en la obtención de medias RGB de la coloración caudal de los individuos).

12 Resultados

12.1 Resultado de la evaluación de aspectos ecológicos

Un total de 104 individuos fueron observados en los muestreos, 68 en el Parque Nacional Natural Tayrona, y 36 entre los ambientes con un alto grado de intervención, con registros fotográficos de.

28 y 19 individuos, respectivamente. Del total de individuos fotografiados 4 fueron identificados como machos y 43 como hembras. La hora de mayor actividad para la especie en ambientes conservados se registró entre las 12:00 y las 13:00 (N= 31 individuos; 46% del total observado), con temperatura promedio de 28.8 °C ± 0.8 que coincide con la media de las mayores temperaturas muestreada para esta zona (Fig. 6). Por su parte, en los ambientes degradados, la actividad se concentró entre las 10:00 y 11:00 (N= 11; 30% del total de individuos observados), siendo la horas de mayor observación por parte de la especie a una temperaturas promedio de 29.4 °C ± 0.7 (Fig. 7)

Horas de actividad bosque conservado 35 T° Amb 30 28,3 28,8 27,2 27,7 28,4 27,8 27 25 31 20 15 10 15 5 7 5 Numero de individuos observados individuos de Numero 4 3 3 0

Horas/día

Figura 6. Horas de actividad de la especie T. bifasciatus en ambientes conservados y su relación con el promedio de las temperaturas ambientales en PNNT, departamento del Magdalena.

El porcentaje de colas regeneradas o cortadas y normales, muestra que un 65% de los individuos de ambientes altamente intervenidos poseen algún grado de alteración en su zona caudal en comparación con los datos obtenidos en ambientes conservados, donde el 46% de la población presenta colas con alteración (Fig. 8 y 9).

Horas de actividad bosque degradado 35

30,6 31 30,9 29,4 30,5 30 28,8 29,4

25 T° Amb

10 10 11 Numero de individuos observados individuos de Numero 5 6 2 3 4 0 0

Horas/día

Figura 7. Horas de actividad de la especie T. bifasciatus en ambientes degradados y su relación con el promedio de las temperaturas ambientales de las localidades de Bonda, Curval y Ciénaga, departamento de Magdalena.

Figura 8. Tipos de colas en la especie T. bifasciatus, con algún grado de alteración (regenerada (A) / cortada (B)) y cola normal (C).

100 90 80 70 60 50 65%

caudal caudal 40 46% 30 20 10

Porcentaje de regeneración de regeneración Porcentaje 0

Figura 9. Porcentaje de colas regeneradas de los individuos de T. bifasciatus entre ambientes conservados y degradados, en el departamento del Magdalena, Colombia.

Evaluación de coloración caudal de la especie T. bifasciatus entre ambientes

Los análisis de varianza ANOVA para las medias de coloración caudal determinaron diferencias significativas entre el factor hábitat (ANOVA, F2, 135= 21, 271, P < 0.05) y valores de RGB (ANOVA,

F2, 135= 289, 425, P < 0.05). Siendo la interacción de ambos factores significativa (ANOVA, F2, 135= 1.391, P > 0.05). Para ambiente conservado se registró una media de azul de 97 (93,9 ± 100) e intervenidos de 108 (102 ± 114.5) generando una magnitud de diferencia de 11.3% entre ambientes, igual que para el verde con una media de 37.4 (32.8 ± 42) en conservado y 53.7 (44.3 ± 63.1) en degradado y una magnitud de diferencia de 43.5% y finalmente el rojo con una media de 27.8 (24.6 ± 31.1) y 35.3 (27.53 ± 43.21) respectivamente y una diferencia de 26.9% en la intensidad de coloración (Fig. 10). Observándose una marcada tendencia en ambientes conservados a mantener valores de coloración por debajo de la media de ambientes degradados (Fig. 10). Más específicamente el estadístico t de student para media de azul caudal confirmo diferencias entre ambientes (t=-3.918; p<.001) al igual que el estadistico U de Mann-Whitney (p<.001) para la coloración verde caudal y media de rojo de la coloración caudal (p<0.05) donde también se obtuvieron diferencias significativas (Tabla 1).

Valores Variable Ambiente Media SD P U/t Azul Media Conservado 97 8 <.001* + t= -3.918 Degradado 108.5 12.1 Verde Media Conservado 37.4 11.8 <.001* ¬ Z= -3.523 Degradado 53.7 19.4 Rojo Media Conservado 27.8 8.3 <.05* ¬ Z= -2.211 Degradado 35.3 16.3

Figura 10. Comparación de medias de coloración RGB para los individuos diferenciando entre el tipo de ambiente, donde existen diferencias significativas en las medias de azul, verde y rojo caudal respectivamente.

12.2 Evaluación morfológica entre ambientes

El análisis de componente principales genero la metavariable morfológica a partir del componente principal 1 (PC 1), el cual explica 53,5% del comportamiento de las medidas morfológicas teniendo la medida longitud rosto cloaca (LRC) como factor de mayor peso; el (PC 2) explica un 16,8% adicional de las medidas donde el largo de la cabeza (LC) tiene un valor mayor (Tabla 2). Se estableció que existen diferencias en las medidas de tamaño del (PC1) entre ambientes levemente significativas (ANOVA, F1, 45 = 3. 874, P = 0.05), con una tendencia a tallas mayores en ambientes conservados. A un nivel más específico las medidas morfológicas entre ambientes que evidenciaron variación en la longitud fueron rostro cloaca (LRC), extremidades anteriores (LEA) y ancho de bandas (ABL) (Tabla 3).

Tabla 2. Peso de cada variable morfológica en los componentes principales, siendo LRC el factor de mayor peso para generar el componente 1 (C1) y largo de la cabeza para el componente principal 2 (C2).

Variable Componente Peso LRC C1 0.898 C2 0.106 Ex Anteriores C1 0.807 C2 -0.242 Ancho C1 0.804 cabeza C2 0.115 Ancho C1 0.696 bandas C2 -0.047 Ex C1 0.633 Posteriores C2 -0.535 Largo C1 0.473 cabeza C2 0.801

Tabla 3. Medidas morfológicas de los individuos de T. bifasciatus, Los valores de P se determinaron usando una t de student (+) entre ambientes para datos normales y para no parametricos una U de Mann-Whitney (¬) con un N = 28 para conservado y N= 19 para degradados, datos estadísticamente significativos (*).

Variable Ambiente Media (cm) SD P Valor U/t LRC Conservado 5.28 0.65 <0.05 * ¬ Z = -2,229 Degradado 4.98 0.47 LC Conservado 0.91 0.09 >0.05 + t= 1.021 Degradado 0.88 0.07

AC Conservado 0.77 0.11 >0.05 + t= 0.199 Degradado 0.76 0.08 ABT Conservado 0.11 0.02 <0.05 * ¬ Z= -2,389 Degradado 0.1 0.01 LEA Conservado 0.83 0.11 <0.05 * + t= 2,309 Degradado 0.76 0.08 LEP Conservado 1.12 0.15 >0.05 + t= 0.765 Degradado 1.09 0.15

Evaluación morfológica y coloración caudal azul Se evaluó la relación entre la metavariable morfológica e intensidad de coloración caudal con un ANCOVA, donde individuos de mayor tamaño presentan coloraciones caudales más claras diferenciándose de individuos pequeños, siendo esta interacción potencializada en ambientes altamente intervenidos (Figura 11).

Figura 11. Correlación entre la metavariable de morfología y la intensidad de azul de la coloración caudal de los individuos de T. bifascaitus. La figura presenta línea de regresión e intervalos de confianza entre tamaño y media de azul caudal en función del tipo de ambiente (degradado: (Y=1.12E2+10.48*x), R2 = 0.399); conservado: (Y=96.21+3.56*x), R2 = 0.239).

12.3 Medidas morfológicas y de coloración caudal entre sexos de ambientes conservados

El número total de machos obtenidos en esta investigación fue limitado por lo que los análisis se restringieron al ambiente conservado por el número total de machos (3) encontrados allí. En las diferencias entre machos y hembras se confirma la presencia de 4-5 poros femorales en machos y ausentes en hembras (Fig. 12). Por otra parte se realizaron los análisis morfológicos y de coloración caudal de manera exploratoria para conocer una posible tendencia (Tabla 4), donde no se evidenciaron diferencias significativas en tamaños o coloración caudal entre sexos.

Figura 12. Ausencia de poros femorales en hembras de la especie T. bifasciatus (A) y presencia en machos (B) como reporte del único carácter dimorfico sexual visible.

Tabla 4. Análisis exploratorio de los datos de mediciones morfológicas y de coloración azul caudal entre sexos de la especie T. bifasciatus en ambiente conservado incluye media y desviación estándar.

Variable Sexo Media SD LRC Macho 5.16 cm 0.30 Hembra 5.30 cm 0.69 ABL Macho 0.12 cm 0.01 Hembra 0.11 cm 0.02

LEA Macho 0.74 cm 0.04

Hembra 0.84 cm 0.11

AZUL Macho 103.6 8.4 CAUDAL

Hembra 96.2 7.7

13 Discusión

Los resultados obtenidos evidencian que existen diferencias en la coloración caudal de T. bifasciatus dependiendo del tipo de ambiente, siendo los individuos de ambientes degradados los que poseen coloraciones de azul mucho más tenues que aquellos del ambiente altamente conservado. Estos resultados en las coloraciones podrían explicarse de dos maneras: uno como forma de generar una mejor termorregulación (Norris, 1967) o como respuesta a una alta tasa de depredación aviar (Anderson y Burgin, 2008). En cuanto a la termorregulación la coloración azul oscura de la zona caudal podría permitirles una obtención mayor de calor en ambientes más húmedos a diferencia de los de ambientes con temperaturas más altas (Clusella-Trullas et al., 2007). Estos resultados concuerdan con los horarios de actividad observados en ambientes conservados el Parque Tayrona donde los promedios de temperatura fueron más bajos (Fig 6) y se relacionarían con los encontrados para Liolaemus signifer (Duméril y Bribron, 1837), donde las coloraciones oscuras son más óptimas al momento de la termorregulación, contrario de las coloraciones claras que reflejan un mayor porcentaje de radiación generando una menor velocidad de calentamiento (Pearson, 1977). Sin embargo, aún se debate si estas tonalidades oscuras como una forma para generar una óptima termorregulación son relevantes para otras especies del género Liolaemus en las que no se han encontrado cambios en la coloración (Carothers et al., 1997).

El uso de la coloración caudal en termorregulación podría concordar con los patrones de actividad visiblemente diferentes entre ambientes (Fig. 6 y 7), indicando una posible respuesta de la especie a las características térmicas de su hábitat (Labrea et al., 2001). En ambientes conservados las horas de actividad se centran en el rango de 12:00 a 14:00, similar a lo descrito para Liolaemus alticolor (Barbour, 1909) y L. jamesi (Boulenger, 1891). Dichas especies tienden a concentrar sus horas de actividad al medio día, con un patrón unimodal, cuando existe una mayor disposición de recursos térmicos en el hábitat (Marquet et al., 1989), haciendo uso de la temperatura del sustrato para termorregular, siendo mayoritariamente tigmotermos (Pianka y Vitt, 2003). Las horas de actividad de

T. bifasciatus en ambientes degradados, en cambio, se relacionan con lo reportado para Phymaturus vociferator (Pinchera-Donoso, 2004), cuya actividad se concentra en las horas de la mañana, también de forma unimodal. De esta manera pueden aprovechar las mayores horas de radiación solar directa, siendo esta una forma de termorregular heliotérmica (Pianka y Vitt, 2003), y disminuyen la actividad hacia el mediodía, cuando los individuos tienden a resguardarse (Habit y Ortiz, 1996). Esto se asemeja a lo reportado para Tropidurus hispidus (Spix, 1825), cuyos patrones de actividad estarían moldeados por factores ambientales (Velásquez, 2010). La intervención antrópica, además, podría estar influyendo en la abundancia de esta especie, teniendo en cuenta que la pérdida de hábitat es uno de los principales factores de declinación poblacional en reptiles (Tolson y Henderson, 2006). Esto explicaría porque la mayor cantidad de observaciones se concentraron en el ambiente conservado y una porción mucho más reducida en zonas degradadas (Fig. 6 y 7).

En ambientes altamente intervenidos los lagartos podrían estar sometidos a una mayor depredación aviar (Anderson y Burgin, 2008), lo que podría influenciar los porcentajes de regeneración caudal, tal como se ha reportado para Anolis cristatellus y Aspidoscelis costata costata, quienes tienen porcentajes de regeneración caudal mayores en ambientes antrópicos que en los silvestres (Tyler et al., 2016; Gómez, 2017). En T. bifasciatus se encontró un porcentaje de renegación caudal del 65% del total de individuos analizados en ambientes degradados y un 46% en conservados. El alto índice de regeneración caudal en esta especie estaría ligado al efecto que producen las tonalidades azules claras en la zona caudal, las cuales podrían ser un señuelo mucho más efectivo al momento de redireccionar ataques que coloraciones caudales oscuras (Watzon et al., 2012). Esto podría explicarse por una elevada eficiencia de escape de los lagartos por ese tipo de mecanismos de señuelos o, por el contrario, por una ineficiente forma de ataque por parte de los depredadores (Medel et al., 1988). De esta manera, individuos de T. bifasciatus en ambientes degradados podrían tender a poseer coloraciones azules más claras como una posible forma de maximizar ese efecto en la redirección de los ataques a la zona caudal autotómica como mecanismo de escape al ser más llamativas (Watzon et al., 2012). Cabe resaltar que la evidencia muestra que la coloración azul caudal sería un mecanismo eficaz a la hora de redireccionar no sólo ataques aviares sino también de depredadores que no son tan sensibles a los colores, gracias al contraste que ésta genera con la coloración del cuerpo o en el movimiento (Cooper y Vitt, 1985; Coopper y Vitt, 1991).

En las medidas morfológicas nuestros resultados difieren de lo reportado en estudios de efecto de hábitat en los tamaños de lagartos. En dichos estudios existe un patrón en que las especies de ambientes intervenidos tienden a tener tamaños mayores, extremidades más largas y menos peso que lo encontrado para ambientes silvestres (Iglesias et al., 2012; Winchell et al., 2016; Gomez, 2017), factores que estarían ligados a las conductas de huida por la alta presión de la depredación a la que estarían sometidos en estos ambientes (Winchell et al., 2016; Batabyal, et al., 2015). Dado que la metavariable morfológica para T. bifasciatus reportó leves diferencias entre ambientes,

30 indicando que individuos de mayor tamaño se encuentran en ambientes conservados (Tabla 2), podría pensarse que en ambientes degradados no se están alcanzando a desarrollar tallas más grandes debido a posibles limitaciones en la oferta alimenticia (Reznick y Ghalambor, 2001) o a la fuerte presión que estaría ejerciendo la depredación aviar (Gomez, 2017). Cabe destacar que existieron diferencias en el ancho de las bandas longitudinales entre ambientes, algo que podría estar relacionado con el mecanismo de redirección de los ataques aviares en esta especie al considerarse estas líneas como marcas deflectivas (Murali y Kodandaramaiah, 2016). Dichas líneas generan una distracción en la percepción de depredadores aviares sobre la velocidad y trayectoria de la presa (Thayer, 1909; Jackson et al., 1976: Brodie, 1992), algo que se conoce como “deslumbramiento en movimiento” (Stevens et al. 2008). En T. bifasciatus, el ancho de estas líneas es menor en ambientes degradados, lo que podría sugerir que su función es menos efectiva, dado el alto porcentaje en la regeneración caudal que se presentó en estos ambientes (Fig. 9).

La relación obtenida entre ontogenia y la coloración caudal azul, por otro lado, muestra una tendencia a mantener coloraciones azules más claras en individuos de tallas más grandes, probablemente adultos, siendo esta relación potencializada por el tipo de ambiente en el que se encuentran (Fig. 11). Esta pérdida ontogénica de intensidad de coloración azul caudal en adultos es un patrón conocido en lagartos (Taylor, 1935; Fitch, 1954; Hawlena et al., 2006), como por ejemplo Plestiodon fasciatus y Plestiodon inexpectatus (Taylor, 1935; Conant y Collins, 1998). Estos cambios ontogénicos podrían obedecer a tres causas. La primera estaría ligada con la señalización intra- específica en las poblaciones donde los individuos inmaduros señalarían su estado juvenil con este tipo de coloraciones diferenciándose de individuos adultos (Clark y Hall, 1970; Arnold, 1984). Por otro lado, estas diferencias de coloración caudal obedecerían a cambios comportamentales de los individuos adultos o una mayor susceptibilidad a la depredación por parte de los mismos (Hawlena et al., 2006; Hawlena, 2009). Por último, este tipo de especies de lagartos podrían usar la cola como un reservorio de energía que, al convertirse en adultos, dejarían de destinar al crecimiento para destinarla directamente a la reproducción (Vitt et al., 1977). Esto concuerda con la diferenciación de la etapa de juveniles a adultos, y que podría ser clave a la hora de diferenciar ontogénicamente la población de T. bifascaitus.

En la relación de las medidas morfológicas y de coloración caudal entre sexos los análisis exploratorios no reportaron diferencias significativas, la diferencia claramente marcada es la presencia poros femorales presentes en machos y ausentes en hembras (Fig. 12). El hecho de no encontrar diferencias en tallas y coloración, se debería principalmente al limitado número de machos encontrados, pues en el total de individuos fotografiados hubo solo 4 machos de un total de 47 individuos. Sin embargo, vale la pena resaltar que para la familia Gymnophthalmidae existen reportes consistentes con estas proporciones, como lo evidenciado para Gymnophthalmus speciosus donde de una muestra poblacional de 50 individuos, sólo se identificaron 5 machos (Hernández, 2006). Esto

31 sugiere que, al igual que para otras especies cercanas como Gymnophthalmus underwoodi, los machos serían muy poco abundantes (Martins, 1991). Esto podría deberse a un arrastre evolutivo hacia la independencia completa de las poblaciones a llegar a ser conformadas solo de poblaciones unisexuales (Vanzolini, 1976; Vanzolini y Carvalho, 1991), lo cual podrían aplicarse a las poblaciones de T. bifasciatus por la marcada tendencia a la que estaría respondiendo la especie. Es válido mencionar que posiblemente la cola de estos individuos posea coloración UV como papel comunicativo a la hora de seleccionar pareja o reconocimiento de sexos (Sheldon et al., 1999; Kodric- Brown y Johnson 2002) pero debido a limitaciones metodológicas de esta investigación no se pudo analizar.

14 Conclusiones

Los resultados del presente estudio revelaron diferencias en coloración caudal entre individuos de ambientes intervenidos y conservados de la especie T. bifasciatus, siendo en ambientes degradados donde las coloraciones caudales fueron mucho más claras que en conservados. Es posible que factores ecológicos como las horas de actividad y termorregulación de la especie, además de la depredación, la cual es un factor notorio en el alto grado de regeneración caudal que se observa en los ambientes degradados, estarían en conjunto generando que los individuos desarrollen estas coloraciones mucho más llamativas como mecanismos de subsistencia ante la depredación. Se encontró, además, un patrón general de individuos de menor tamaño con coloraciones más oscuras que aquellos individuos de tallas más grandes, y esta relación ontogénica se ve potencializada en ambientes altamente intervenidos, en los que los T. bifasciatus presenta una coloración caudal mucho más clara. No se encontraron diferencias significativas en las medidas morfológicas y de coloración caudal entre sexos, probablemente al limitado número de individuos machos obtenidos durante este estudio. Esto relacionaría indudablemente a T. bifasciatus con especies cercanas del género Gymnophthalmus, en las que se prevé que en su mayoría las poblaciones pueden llegar ser unisexuales. Sin embargo, aún faltan más estudios entre sexos para conocer posibles respuestas de un dimorfismo sexual en coloración o tamaños de esta especie. Por otra parte, estos hallazgos permiten tener una evaluación de las implicaciones del grado de intervención del hábitat en la historia natural y el desarrollo de T. bifasciatus. .Este estudio pretende, entonces, aportar conocimiento sobre aspectos ecológicos de una de las especies de lagarto insignia para la Región Caribe y estimular trabajos similares en pos de la conservación de áreas de bosque seco tropical en el país.

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