Uva-DARE (Digital Academic Repository)

Home , Brownea macrophylla, Corymbia dolichocarpa, Cyclanthus, Huberodendron, Inga fastuosa, Klaus Kubitzki

UvA-DARE (Digital Academic Repository)

Flora and dynamics of an upland and a floodplain forest in Peña Roja, Colombian Amazonia = Flora y dinámica de bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja, Amazonia colombiana

Londono Vega, A.C.

Publication date 2011 Document Version Final published version

Link to publication

Citation for published version (APA): Londono Vega, A. C. (2011). Flora and dynamics of an upland and a floodplain forest in Peña Roja, Colombian Amazonia = Flora y dinámica de bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja, Amazonia colombiana.

General rights It is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the author(s) and/or copyright holder(s), other than for strictly personal, individual use, unless the work is under an open content license (like Creative Commons).

Disclaimer/Complaints regulations If you believe that digital publication of certain material infringes any of your rights or (privacy) interests, please let the Library know, stating your reasons. In case of a legitimate complaint, the Library will make the material inaccessible and/or remove it from the website. Please Ask the Library: https://uba.uva.nl/en/contact, or a letter to: Library of the University of Amsterdam, Secretariat, Singel 425, 1012 WP Amsterdam, The Netherlands. You will be contacted as soon as possible.

UvA-DARE is a service provided by the library of the University of Amsterdam (https://dare.uva.nl)

Download date:07 Oct 2021

Flora and dynamics of an upland and a floodplain forest in Peña Roja, Colombian Amazonia

Flora y dinámica de bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja, Amazonia colombiana

Londoño, AC 2011 Flora and dynamics of an upland and a floodplain forest in Peña Roja, Colombian Amazonia.

PhD dissertation, Universiteit van Amsterdam.

The work presented in this Thesis was mainly funded by Tropenbos - Colombia, the Netherlands Organisation for International Cooperation in Higher Education (NUFFIC) and COLCIENCIAS. Research was conducted at the Institute for Biodiversity and Ecosystem Dynamics (IBED), Universiteit van Amsterdam. ISBN: 978-90-76894-97-3 Lay-out: Ana Catalina Londoño Vega. Cover: Canopy of the upland plot (left); young leaves of Pseudomonotes tropenbosii (centre); canopy of the floodplain plot (right). No part of this dissertation may be reproduced in any format, by print, photocopy, microfilm or by any other means without the written permission from the author.

Flora and dynamics of an upland and a floodplain forest in Peña Roja, Colombian Amazonia

Flora y dinámica de bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja, Amazonia colombiana

ACADEMISCH PROEFSCHRIFT

ter verkrijging van de graad van doctor aan de Universiteit van Amsterdam op gezag van de Rector Magnificus prof. dr. D.C. van den Boom ten overstaan van een door het college voor promoties ingestelde commissie, in het openbaar te verdedigen in de Agnietenkapel op dinsdag 21 juni 2011, te 14.00 uur

door

Ana Catalina Londoño Vega geboren te Medellín, Colombia

Promotiecommissie

Promotores: Prof. dr. A.M. Cleef Prof. dr. H. Hooghiemstra Co-promotor: Dr. J.F. Duivenvoorden

Overige leden: Prof. dr. P. Baas Prof. dr. P.J.M. Maas Prof. dr. R.G.A. Boot Prof. dr. J.H.D. Wolf Dr. ir. H.F.M. Vester

Faculteit der Natuurwetenschappen, Wiskunde en Informatica

A mi Padre A mi Esposo

Sólo lo que cambia, permanece Heráclito

Contents

1. Introduction 9 2. Site description of the upland and floodplain plots 17 3. A new genus and species of Dipterocarpaceae from the Neotropics. I. Introduction, taxonomy, ecology, and distribution 31 4. Arquitectura de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis (Myristicaceae) 49 5. Composición florística de dos bosques (tierra firme y várzea) en la región de Araracuara, Amazonia colombiana 85 6. Forest dynamics of an upland and a floodplain plot near Peña Roja, Colombian Amazonia 111 7. Synthesis 141 Literature 149 Summary, Resumen, Samenvatting 179 Appendices 191 Agradecimientos 235 Curriculum vitae 239

Introduction

Ana Catalina Londoño Vega 1.1 The importance of Amazonian forests The Amazon Basin, which encompasses the catchments of the Amazon River and the rivers of the Guiana Shield that drain into the Atlantic Ocean, and a substantial part of the basin of Orinoco River, is covered by the largest continuous area of tropical forests in the world. Amazonian forests represent the habitat for about one-tenth of all species of the world. As such, the Amazon Basin has a fundamental role in the origin and conservation of genetic resources worldwide. However, Amazonian forests, just as most of the tropical forests in Africa and Asia, are severely threatened by mankind. Deforestation rates of humid tropical forests vary around 142,000 km2 per year (FAO 2001; Achard et al. 2002; Fearnside and Laurance 2003). In the past two decades increasing attention has been paid to the important role of the Amazon Basin in Global Change, especially regarding climate change, the cycling of water and carbon, and the emission of greenhouse gasses (Junk and Furch 1985; Phillips et al. 1998; Canadell et al. 2000; Watson et al. 2000; Holmgren et al. 2001; Houghton et al. 2001; Clark et al. 2003; Malhi and Phillips 2004). Changes in atmospheric CO2 concentrations probably influence the composition, diversity and dynamics of the forests (Clark et al. 2003; Laurance et al. 2004). It is in this context that studies about the biomass and carbon fixation of tropical forests are being intensified in recent years (Brown 1997; Silver et al. 2000; Brown 2002). Most of these studies depend on measurements of forest productivity in permanent plots, which is often estimated on the basis of yearly tree growth by diameter increments and tree mortality.

1.2 Permanent plots to study long-term forest dynamics The adequate conservation of tropical forests and wise use of their natural resources depend to a large extent on our knowledge of the variation in these forests, both in space and in time. Long-term studies in permanent forest plots consisting of repeated surveys in well-demarcated and geo- referenced plots, allow the quantification of the temporal variation of forest resources (Campbell et al. 2002). Non-permanent plots to describe Amazonian forests along environmental gradients have been used successfully in exploratory surveys (Gentry 1988b; Duivenvoorden and

10 Lips 1993; ter Steege et al. 2003; Duque 2004; Benavides 2010). Yet, such plots have the disadvantage that they, similar to a photograph, only provide a limited view at a certain time. In contrast, permanent plots not only admit a detailed description of the habitat at a particular site, but also allow detecting temporal changes in the forest. Such information is indispensable to predict future changes in the diversity and distribution of species (Losos and Leigh 2004). Beyond the initial inventory of the vegetation in permanent plots it is necessary to measure forest changes in the long run, through continuous monitoring of the floristic composition, structure, growth, mortality and survival of species, preferably at more than one site (Comiskey et al. 1999). Permanent plots have been used extensively to study long-term changes of vegetation and the natural processes that allow the coexistence of species in relation to the environment (Bakker et al. 1996; Herben 1996; Rees et al. 2001; Hubbell 2004). Early studies conducted in tropical forests primarily aimed at measuring the diameter growth for silvicultural management and timber harvesting (Bell 1971). Recent studies include other objectives such as quantifying carbon stocks and their relation to global flows (Dallmeier 1992; Phillips et al. 1998; Orrego et al. 2003). The oldest plots in tropical forests stem from the first part of the twentieth century, and were established in Philippine dipterocarp forests (Richards 1952), on the islands of Trinidad and Tobago (Bell 1971), in Peninsular Malaysia (Manokaran and Swaine 1994) and in Uganda, Africa (Sheil et al. 2000). The largest plots (25 to 50 ha) are now part of the CTFS network (Center for Tropical Forest Science) of the Smithsonian Tropical Research Institute (STRI) (Losos and Leigh 2004), which manages, for example, the well-known plot on Barro Colorado Island (Panama). Another network is that by the Amazon Forest Inventory Network (RAINFOR) (Malhi et al. 2002; Malhi and Phillips 2004), which mostly supports 1-ha plots. In Colombia, permanent forest plots were initially installed to monitor growth of timber species like Cupressus lusitanica (Tschinkel 1972; del Valle 1979), Cordia alliodora, Tectona grandis, Eucalyptus saligna, and Cariniana pyriformis. In the 1980's permanent forest plots were started in the Chocó region (western Colombia) (González et al. 1991; González 1995; del Valle 1996a, 1998ab, 1999) and Amazonia (Londoño 1993, this dissertation). In 2000 about 70 permanent plots were being maintained

11 (Vallejo et al. 2005; Álvarez et al. 2008). By mid 2006, these plots covered at least 100 ha. Overall, the two plots described in this dissertation have particular significance as they are among the oldest permanent forest plots in Colombian Amazonia, and in Colombia as a whole.

1.3 Floristic and ecological research in the permanent forest plots at Peña Roja Between 1986 and 2000 the Tropenbos-Colombia Programme supported forest ecological research in the mid catchment of the Caquetá River, with its epicenter in Araracuara (Fig. 1-1). The programme started with a land unit survey of a large area (10,000 km2), east of Araracuara. Based on the ecological maps (Duivenvoorden and Lips 1993, 1995) in late 1988 several sites were selected as representative for the principal land units, in order to develop long-term monitoring studies of forest ecosystem functioning. The following selection criteria were applied: a) Representation: the land unit should have a wide cover in the Middle Caquetá area and in the Colombian Amazon as a whole, b) Accessibility: the site should be well accessible by river from Araracuara to allow efficient transport of personnel and equipment, c) Control, surveillance and security: sites should offer some protection for permanently installed research equipment (Duivenvoorden and Lips 1990). The sites selected were located in the area of Nonuya community of Peña Roja. One site belonged to the land unit classified as Tertiary Sedimentary Plain and the other site was located on a rarely inundated flood plain of the Caquetá River (Duivenvoorden and Lips 1990). With all parties involved it was agreed to develop a long-term research on the flora, structure and dynamics of the forest vegetation at these two monitoring sites. At each site a permanent plot of 1.8 ha was established for the long-term study of the forest. Uniform criteria were used for the establishment, i.e. the sites were chosen in such a way that very large (multiple tree gaps by wind throw) canopy gaps were avoided. Also, the physiography, forest (Duivenvoorden et al. 1988) and soils were as homogeneous as possible. From that moment on, in and outside these plots, a series of ecological studies have been successfully carried out by students from Colombia and other nationalities, for example those regarding plant-animal relationships

12 (van Dulmen 2001; Parrado 2005), hydrology (Téllez 2003) and nutrient cycling (Tobón 1999; Tobón et al. 2004ab).

Fig. 1-1. Location of Araracuara in Colombian Amazonia. The shaded area around Araracuara and Peña Roja is given in more detail in Fig. 2-1. There is no doubt that the activities of Tropenbos-Colombia triggered the intensification of the botanical explorations in Colombian Amazonia. In spite of considerable progress in the past years (Sánchez 1997; Rudas and Prieto 2005) it is still common that about one fifth of the species encountered in Amazonian forest surveys remains unidentified. Also, most identifications rely on sterile specimens. Therefore, the contribution of taxonomy to describe and categorize the species diversity of Amazonian forests is of utmost importance. Obtaining fertile botanical specimens of tree species is a challenge in tropical forests, because many species are sterile during a large part of the year. More importantly, many tree species are hard to encounter during botanical surveys because of their scattered occurrence in small populations. In this regard, the discovery of a new species of the family of Dipterocarpaceae, in one of the permanent plots established in the Peña Roja community was an extraordinary event. Before this discovery, the family of Dipterocarpaceae, which belongs to

13 one of the most dominant, species rich, and economically important tree families in tropical forests of Asia (Whitmore 1975; Ashton 1982), was only represented by one single species in the Neotropics (Pakaraimaea dipterocarpacea Maguire & Ashton recorded in Guyana). The record of Pseudomonotes tropenbosii Londoño, Álvarez and Forero in the upland plot near Peña Roja along the Caquetá river emphasizes the phytogeographical links of Colombian Amazonia with the Guiana Shield region (Duivenvoorden and Lips 1995) and even with Africa and Madagascar (via the subfamily Monotoideae; Morton 1995), and underscores the unique position and value of this permanent plot. The architecture of a plant is the morphological expression of its genome in a given time, and a result of the balance between endogenous growth processes and exogenous constraints exerted by the environment (Barthélémy et al. 1991; Hallé 1995). The objective of architectural analysis is to identify the endogenous processes that control growth and shape of the whole plant, by means of observation. Three key concepts have been developed: the architectural model (Hallé and Oldeman 1970), the architectural unit (Édelin 1977) and the reiteration (Oldeman 1974). The concepts of model and reiteration unit have provided a valuable tool for studying the structure and form of plants. Plant architecture further determines how resources are allocated in plants, for example, regarding the capture of light, water transport, mechanical stability, and resistance to wind (Vester 1997; Poorter and Werger 1999). Vester (1997) analyzed successive architectural development of tree taxa in successional forests near Araracuara. He showed that on the basis of detailed observations, architectural analysis yields understanding of the mechanisms of succession in secondary forest or in old-growth forests. Architectural analysis thus has the potential to supply significant information regarding forest dynamics in permanent plots, to complement the demographic information of recruitment, growth and mortality. Arguably, two principal results emerged from the ecological surveys of the Middle Caquetá area (Duivenvoorden and Lips 1993, 1995; Urrego 1997; Quiñones 2002; Duque 2004; Sánchez 2005; Benavides 2010). The first was the clear recognition of the high tree species diversity per unit of area (Valencia et al. 1994; Duivenvoorden 1996), which ranks among the highest level for tropical forests worldwide. Several explanations for the

14 high upper Amazonian tree species diversity have been put forward (Duivenvoorden 1995; ter Steege et al. 2006). In most of these, the unique properties of the geological setting (speciation triggered by the unique configuration and the highly dynamic environment in the Tertiary; Hoorn and Wesselingh 2010) and the climatic history of northwestern Amazonia (continuous high humidity throughout the Pleistocene favouring species survival; Lips and Duivenvoorden 1994; Mayle et al. 2004) play a key role. The second result was the evidence and documentation that forest composition and forest diversity systematically changed across land units, which differed regarding flooding, drainage and soil nutrient concentrations. High levels of forest diversity were consistently recorded in the well-drained uplands (Duivenvoorden 1996; Duivenvoorden and Duque 2010). On the other hand, poor drainage, seasonal flooding and extremely low levels of soil nutrient availability were always associated with low levels of tree species diversity (Urrego 1997; Duivenvoorden and Duque 2010). Furthermore, litterfall measurements in combination with studies of the standing stock of litter on the forest floor indicated that the aboveground decomposition of organic matter (a proxy of net primary above-ground forest productivity; Vogt et al. 1998) was substantially higher in floodplains of the Caquetá than in well-drained uplands (Lips and Duivenvoorden 1996). Summarizing, in view of the physiographic setting of the two permanent forest plots at Peña Roja, a general picture emerged from the ecological survey that soil fertility, forest disturbances, and above-ground forest productivity in floodplains of the Caquetá River were higher than in the well-drained uplands. However, because these survey results were not based on permanent plots, information about forest dynamics could not be incorporated. In more recent studies in Amazonia at continental scales, forest dynamics have been correlated with forest diversity. Wide-scale correlations between tree mortality (Phillips et al. 2004), wood specific gravity (Baker et al. 2004), above-ground biomass (Baker et al. 2004; Mahli et al. 2006), above-ground wood productivity (Malhi et al. 2006) and tree species diversity (ter Steege et al. 2006) have been reported along geological gradients from eastern Amazonia to upper Amazonian watersheds. In short, low diversity forests were associated to low levels of forest dynamics (low mortality, low productivity) and low levels of soil fertility, whereas high diversity forests showed a relatively

15 high mortality (and high wood productivity) and were found on relatively rich soils. Is this general scheme, obtained from Amazonia as a whole, useful to predict forest dynamics and forest diversity in a spatially more limited area like that of Colombian Amazonia?

1.4 Aims and outline of this dissertation The principal aim of this dissertation is to provide basic knowledge about the structure, species composition, and forest dynamics of two permanent forest plots established in contrasting land units (upland and floodplain), in the central part of Colombian Amazonia. In Chapter 2 a description of the two plot sites is given, including details of the plot design and set-up. This information serves as background to the next chapters, but is also essential to warrant a sound continuation of the monitoring activities in the coming decades. Chapter 3 reports on the discovery and description of the new genus and species of the family Dipterocarpaceae that appeared as one of the more dominant species in the upland plot. Chapter 4 gives a treatment of the architecture of three subcanopy species of the nutmeg family (Myristicaceae), a pantropical family of mostly tree species. It describes the development of these species from seedlings in the undergrowth to senile trees. The main purpose of this chapter was to evaluate the extra value of architectural analysis for studies regarding forest dynamics in permanent plots. The following two chapters give accounts on the species composition (Chapter 5) and forest dynamics (Chapter 6) in the two permanent plots. Which species, genera and families characterize these plots? How is the distribution of taxa among families and genera? What is the species composition relative to the habits or growth forms? How are the modes of death? Do mortality and recruitment differ between the plots? Do the patterns in tree species composition and forest dynamics in the plots correspond to predictions based on the general model of Amazonian forest diversity as function of geology? Finally, in Chapter 7 a synthesis is given, followed by the summaries in English, Spanish and Dutch and the appendices.

2 Site description of the upland and floodplain plots

Ana Catalina Londoño Vega

2.1 Location and accessibility The permanent plots are located about 30 km east (and 70 km downstreams) of Araracuara (Fig. 2-1), in the basin of the Caquetá River, Colombian Amazonia. This area is part of the community of Peña Roja (Nonuya ethnicity), which is under the jurisdiction of the so-called Corregimiento de Puerto Santander, Departamento del Amazonas. The access to Araracuara from Bogotá is by air. Reaching the upland plot requires about 2 km walking from the maloca in Peña Roja. The floodplain plot can be reached by river, navigating upstream along the Caquetá river from the maloca in Peña Roja for about 2.5 km and then walking ca. 0.5 km.

2.2 Climate The information about the current climate in the study area is based on two meteorological stations: one in Araracuara and one in Peña Roja. At Araracuara daily records were available from 1979-1990 (station code 4413501 located at 160 m altitude above sea level; Duivenvoorden and Lips 1995). Climate data from Peña Roja were automatically recorded every 20 minutes between November 1992 and August 1997 (Tobón 1999) at a station located at 0°39' S and 72°5' W at 150 m above sea level, at 2.5 km distance from the upland and floodplain plots. Disregarding slight differences between the records from both climate stations, which can be attributed to the different length of the registration period, the climate of this part of the Middle Caquetá Basin is characterized by an annual rainfall of ca. 3100 mm, an average yearly temperature of 25°C and a relative humidity of 87% (Fig. 2-2). This climate is classified as Afi, equatorial superhumid with no dry season (Köppen 1936), i.e. more than 60 mm rainfall in all months and a temperature difference of less than 5°C between the warmest and the coldest month. According to the life zone system of Holdridge (1982; Holdridge et al. 1971) the Middle Caquetá area is classified as humid tropical forest (bh-T).

Figure 2-1. Location of the two permanent plots (M1 = upland plot; M2 = floodplain plot) at Peña Roja, in the middle part of the Caquetá Basin, Colombian Amazonia. The map is derived from Duivenvoorden and Lips (1995).

Figure 2-2. Climate diagram of Araracuara, Colombian Amazonia. Taken from Duivenvoorden and Lips (1995). Both sources (Duivenvoorden and Lips 1995; Tobón 1999) agree that the daily fluctuations in temperature are higher than the yearly fluctuations, and that the range of day and night temperatures is larger in the dry period than in the wet period. High temperatures occur in January and February and low temperatures in June. The latter are associated with a so-called "friaje" or "cold spell" which is a local phenomenon caused by the movement of cold air masses coming from the south of the continent through the Amazon Basin, and whose appearance has also been reported in Brazil (Salati 1985; Tobón 1999). The average monthly maximum temperature at Araracuara ranged from 29.5°C to 32.1°C and the average monthly minimum values from 21.2 °C to 22.6°C (Duivenvoorden and Lips 1995). At Peña Roja the maximum temperature rarely exceeded 35°C and the minimum did not fall below 19°C (Tobón 1999). Despite the similarity between the mean annual precipitation at Araracuara and Peña Roja, there were a few differences in the yearly distribution pattern. At Araracuara, the average annual rainfall was 3059 mm and showed a unimodal distribution with high values around May, and low values around January (Fig. 2-2; Duivenvoorden and Lips 1995). At Peña Roja the annual average rainfall was 3420 mm and showed a bimodal pattern with a slight decrease in June (Tobón 1999) and between

20 December and February. The wettest month was September not May, as in Araracuara. The distribution of rainfall through the year is determined by the trade winds (Domínguez 1987; Botero 1999). Although Araracuara belongs to the Southern Hemisphere its rainfall pattern is typical for that of the Northern Hemisphere, and is furthermore characterized by the absence of a pronounced dry season (Salati 1985). In Colombian Amazonia the pattern of rainfall is controlled by the north-south movement of the belt of intertropical convergence. Most of the rainfall occurs in the afternoon and evening (Tobón 1999; Téllez 2003). At Peña Roja, the wettest year was 1994, and the driest year was 1995. On average it rained on 197 days per year, corresponding to 616 hours of rainfall per year (Tobón 1999; Téllez 2003).

2.3 Hydrology Peña Roja is located in the catchment of the Caquetá River. This river originates in the Andes and, with a length of 2200 km, it is the largest river in Colombian Amazonia. It is a so-called white-water river, which implies that its water tends to have a whitish color due to suspended clay. The river water has a neutral pH (Duivenvoorden and Lips 1993). The water level of the Caquetá River varies annually according to four seasons: low water, rising water, high water and falling water (Rodríguez 1999). The variation in river water level recorded at several stations along the river ranges from 6.5 m to 8.5 m, with peaks during July-August and low water levels between December-February (Duivenvoorden and Lips 1993; Urrego 1997). In addition to water levels associated to the annual flood cycles, occasionally (once every 3 to 11 years) the river water level rises to exceptional heights. The origin of this phenomenon is unknown, but it has been linked to global climate change, periods of large sunspot activity, or to the influence of El Niño events (van der Hammen and Cleef 1992; Botero 1999). The floodplain of the Caquetá River is called várzea (Prance 1980; Junk 1984, 1990; Padoch et al. 1999). It is built up by fine sediments which are deposited during overflows (Eden et al. 1982; Hoorn 1990; Duivenvoorden and Lips 1993, 1995). Currently there is no evidence of

21 gravel transport. The Caquetá River is actively eroding sediments of its fluvial terraces, especially along its southern river bank (Eden et al. 1982).

2.4 Land units The upland plot (also denominated monitoring plot 1, or M1) is located on a land unit, which was classified as Tertiary Sedimentary Plain by Duivenvoorden and Lips (1993, 1995). This land unit covers between 85- 90% of the Colombian Amazon (PRORADAM 1979; Botero 1999). It can be seen as upland or "tierra firme" because it is never flooded by river water (Botero 1999; Duivenvoorden et al. 2001). Locally, uplands are also known as "monte firme" (Spanish) or "baj+hó (Muinane). The permanent plot is located along the upper slope of a valley (Fig. 2-3) developed in the Tertiary Sedimentary Plain along the left side (downstream) of the Caquetá River, opposite Sumaeta Island (Fig. 2-1), in the Peña Roja community. The plot coordinates are 0°39'31'' S, 72°4'38'' W. Its altitude is approximately 210 m above sea level. The soils in the upland plot were classified as Ultisols: Kanhapludults in stable positions and Paleudults in positions with more active erosion (SSS 1987; Alarcón 1990). The soils are deep and show a ABtC profile. In some sectors gravelly sandy materials are found at the top, sometimes with abundant charcoal, which may well be a result of ancient human activity. Textures are sandy loam to clay in the upper horizons, sandy loamy clay in the middle part, and clay or sandy clay in the lower part of the pedon. A detailed soil profile description of a soil pit located just outside the permanent plot (20 m from the northwestern border) was presented by Duivenvoorden and Lips (1993, 1995; plot 125) and is in Appendix 1 (profile 125). At this same location (plot 125) Lips and Duivenvoorden (1996) measured a yearly above-ground fine litter fall of 680 ± 54 g m-2 y-1 (mean ± one SD) in 1989-1990. The Mean Residence Time of the organic material in the ectorganic horizons was 3.3 y (Duivenvoorden and Lips 1995).

Figure 2-3. Detailed site map of the upland plot (Alarcón 1990; Tropenbos-Colombia 1990). A: relief of the basin showing 2-m isohypses; the values denote the altitude relative to an arbitrary reference point; the total area shown covers 7.2 ha; B: map showing the terrain units and the location of the permanent plot; C: cross-sections showing representative soils along the slopes of the U-shaped valley and the V-shaped valley; D: cover and name of the terrain units.

23 The floodplain plot (also denominated monitoring plot 2, or M2) is located on a sporadically inundated floodplain of the Caquetá River (Duivenvoorden and Lips 1993, 1995). This land unit is characteristically built up by so-called river bank complexes (convex-concave systems of up to 2 m high river banks alternating with depressions, which run more or less parallel to the main channel of the Caquetá River) and poorly drained basins. The plot was established along the right bank of the Caquetá River (downstreams) at 250 m distance from the river, and about 2.5 km north of Sumaeta island (Fig. 2-1). The coordinates of the plot are: 0° 37' S, 72°10' W. Its altitude is approximately 155 m above sea level. The floodplain of the Caquetá River is locally called "rebalse" or "bajo" (Spanish), and "cajahó (Muinane). In principle, the plot is only flooded when the water level of the Caquetá River is exceptionally high. This occurs every 9-11 years (according to local indigenous informants). Such events are known as "conejeras". Between May and July 1989 the water level reached up to about 2 m above the average surface level of the plot. Each year, between May and July, the concave parts of the plot (Fig. 2-4) become inundated by rain water for about one month. This inundation usually starts in a depression in the eastern part of the plot, which carries water only during the rainiest time of year. For example, during June-July 1990, some parts of the plot were covered by standing water, at a depth of less than 1 m for one month. Due to the low frequency of flooding by the Caquetá River, and the inundation of the lower parts by rainwater, the forest in the floodplain plot can be seen as intermediate between a seasonal várzea and a swamp (sensu Prance 1980). However, in this dissertation the terms várzea and floodplain forest are used, in line with other studies in the area (Urrego 1991). Given its transitional nature and the relatively low influence of flooding by river water, we suggest caution when comparing the results presented here with those of typical Amazonian várzea. The soil forming processes in the floodplain plot are highly influenced by the continuous supply of organic material from the vegetation and the periodic deposition of sediments during river floods. The fluctuations of the water table induces the alternating reduction and oxidation of the soil pedon. Evidence for this are the gray, olive-green and orange mottles, which occur especially in the soils of the basins and at larger depth in the soils of the convex river banks. Soils were classified as Typic Tropaquept,

24 Typic and Aquic Dystropept (SSS 1987; Ordóñez 1990). Duivenvoorden and Lips (1993, 1995) described a soil pit in the plot (Appendix 1, profile 126). In the forest directly surrounding this pit they measured a yearly above-ground fine litter fall of 1070 ± 132 g m-2 y-1 (mean ± one SD) in 1989-1990 (Lips and Duivenvoorden 1996). The organic material in the ectorganic horizons had a Mean Residence Time of only 1.0 y (Duivenvoorden and Lips 1995).

2.5 Plot location, plot size and sampling set-up The position of the plots within each land unit was selected such as to ensure that the terrain characteristics regarding relief were similar. Because slopes were hardly developed in the floodplain unit, the upland plot was established at the summit and upper slope positions to minimize the slope (Fig. 2-3). Both plots were set up in forests that lacked any sign of recent human activities. Also in the buffer zones of 100 to 300 m around the plots (Phillips and Baker 2002; Vallejo et al. 2005), no signs of human activities were present. The conspicuous presence of charcoal in the soils of the upland plot (Alarcón 1990) and the remains of pottery found in nearby fluvial terraces of the Caquetá River (Mora et al. 1991; Mora 2003) demonstrate the ancient human occupation and associated change of the forest cover at the monitoring sites. However, at the time of the establishment of the plots the forests did not show any evidence of recent human interventions. This was also concluded from the presence in the forests of large trees with highly valuable timber, as Cedrela odorata (Meliaceae, red cedar) in the floodplain forest and Mezilaurus itauba (Lauraceae, Itaúba) in the upland forest. At the start, in 1989 (Table 2-1) one square 1-ha plot was installed at the upland site (part I in Fig. 2-5). Permanent plots of 1 ha have traditionally been the standard unit of sample area in tropical moist forest inventories, facilitating comparison and also yielding an optimal ratio area/perimeter (Synnott 1979, 1991; Jonkers 1987; Alder and Synnott 1992; Dallmeier 1992). However, on the basis of analyses (not shown) of the first data about the forest diversity using Hill's family of curves (Pielou 1975; Magurran 1988; Krebs 1989) the plot size was increased to 1.8 ha (Londoño and Alvarez 1991). To enlarge the original upland plot of 100 x

25 100 m, a strip of 20 m wide was added first (part II in Fig. 2-5). At a later stage an extra strip of 50 x 120 m (part III in Fig. 2-5) was established to obtain the final plot of 120 x 150 m (1.8 ha). One year later, in October 1990 (Table 2.1), an equivalent plot of 120 x 150 m (1.8 ha) was established in floodplain forest, with identical parts I, II and III (Fig 2.5). The plot inventories included all vascular plant individuals that were entirely or partially rooted (i.e. with trunks attached to the soil) inside the plots. Plants rooting precisely on the plot boundaries were included, even if the aerial parts were outside the plot boundaries. The sampling intensity was inversely proportional to the abundance of individuals per size class. Large individuals (DBH ≥ 10 cm; DBH is diameter at 130 cm) were sampled in the entire plot, while the smaller plants were only sampled in a part (Fig. 2-5). The area of the subplots differed per size class (Dubois 1980; Matteuci and Colma 1982; Jonkers 1987; Campbell et al. 2002; Oldeman et al. 2006). Large individuals were sampled in 10 x 10 m subplots, intermediate sized shrubs, lianas and small trees in 5 x 5 m subplots, and small plants (mostly herbs and seedlings) in 2 x 2 m subplots (Table 2-2). To minimise damage to the plants, the inventory was done in the following sequence: a) demarcation of plots and subplots by setting up the grid of 10 x 10 m; b) inventory of size class C4 (Table 2-2); c) inventory of C1; d) inventory of plants of size classes C2 and C3; and e) measurement of additional variables. Table 2-1. Installment and census dates of the permanent plots. Activity Date Days Months Years Upland establishmenta September 01 1989 first measurementa and September 01 1990 establishmentb second measurement December 31 1993 1200 40 3.3 third measurement December 31 1997 1440 48 4.0 fourth measurementc March 31 1999 450 15 1.3 Floodplain establishment October 01 1990 first measurement January 31 1994 1200 40 3.3 second measurement April 30 1999 1890 63 5.3 aonly 1 ha; badditional 0.8 ha; conly trunk mortality and recruitment

Figure 2-4. Detailed map of the floodplain plot (M2) (Ordóñez 1990; Tropenbos-Colombia 1990; Londoño 1993). A: map showing the terrain units and the location of the permanent plot; the total area shown covers 7.2 ha; B: cross-section, indicating the representative soils and drainage; C: cover and name of the terrain units.

Figure 2-5. Design of the 1.8-ha permanent plots. The roman values I, II, and III indicate the different stages of plot establishment (see text). A: general design; B: design and coding of subplots used to sample the different size classes; C: sampling area for DBH ≥ 10 cm (the largest size class C1); D: sampling area for plants with DBH < 10 cm and DBH ≥ 5 cm (size class C2); E: sampling area for plants with DBH < 5 cm and Ht ≥ 3 m (size class C3); F: sampling area for plants with Ht < 3 m (size class C4). Size classes are defined in Table 2-2.

28 These variables were measured (or subsequently calculated) using standard methods (Synnott 1979; Caillez 1980; Synnott 1991; Philip 1994; Lema 1995, 2002) and included density (number of individuals), family (Mabberley 1990), genus and species identification, trunk diameter (DBH in cm) height (Ht in m, measured using a Blume-Leiss type hypsometer), crown diameter (in m), biomass (in kg of dry above-ground mass), mortality, survival, recruitment, and tree growth (quantified through diameter and biomass increase). Table 2-2. Sampling intensity per size class. DBH = DBH is diameter at 130 cm above the soil surface; Ht = plant height. Sampling intensity is the proportion relative to 1.8 ha. Class Plant size Subplot size Subplots Area Sampling (m) (ha) intensity (%) C1 DBH ≥ 10 cm 10 x 10 180 1.8 100 C2 DBH ≥ 5 cm and DBH 5 x 5 360 0.9 50 < 10 cm C3 Ht > 3 m, DBH < 5 cm 5 x 5 120 0.3 16.7 C4 Ht ≥ 0.5 m, Ht ≤ 3 m 2 x 2 300 0.12 6.7

29 30

3 A new genus and species of Dipterocarpaceae from the Neotropics. I. Introduction, taxonomy, ecology, and distribution

Ana Catalina Londoño Vega, Esteban Álvarez, Enrique Forero & Cynthia M. Morton Brittonia 47: 225-236 (1995)

3.1 Introduction In 1986 the Tropenbos Foundation initiated activities in Colombia with the goal of promoting studies related to the management of tropical humid forests. In this context, two areas were selected in the Colombian Amazon for general pilot studies including floristic composition, diversity, structure, and biomass (Álvarez 1993; Londoño 1993). Among the specimens collected by Londoño, Álvarez, and collaborators from a "tierra firme" site near the town of Araracuara, during field work carried out between 1988 and 1991, was a large, ecologically important tree with long-winged fruits. So far the plants have not been collected in full flower, only in bud. Seedlings were observed and photographed elsewhere in the same vicinity by the Dutch forester H. F. M. Vester (pers. comm.) in 1990. From the start, placement of the materials collected by Londoño, Álvarez, and collaborators in the appropriate taxonomic group, even at the family level, proved difficult. Contacts between Tropenbos and The New York Botanical Garden allowed Londoño to work with Brian Boom in NY on the identification of this obviously new genus and species. Based on external morphological features, the conclusion was reached that the plant probably belonged to the Dipterocarpaceae. The family Dipterocarpaceae was until recently considered paleotropical (Maguire 1977). The discovery in Guyana of Pakaraimaea dipterocarpacea Maguire & Ashton (Maguire and Ashton 1977) required a redefinition of the circumscription and content of the family. Maguire, Ashton, and de Zeeuw (in Maguire and Ashton 1977) described a new subfamily of the Dipterocarpaceae, subfam. Pakaraimoideae, to accommodate the new monotypic genus from the New World. In 1977, therefore, Dipterocarpaceae included two Old World subfamilies — Dipterocarpoideae of Tropical Asia and Malesia and Monotoideae of Tropical Africa and Madagascar— and the new Neotropical subfamily Pakaraimoideae. Since the information available on the new taxon was scarce and consisted only of a few herbarium specimens which were mostly in fruiting condition, sterile, or in bud, accompanied by the field notes made by the

32 collectors, efforts were made to obtain additional data from pollen morphology and wood anatomy. Pollen grains were studied by Londoño in Colombia and by Forero and Morton in New York. The short pollen description included in this paper is a summary of observations made by these researchers. Pollen grains were prepared following the usual procedure of acetolysis (Erdtman 1952; Nilsson and Praglowski 1992) and were examined by light and scanning electron microscopy. A complete account of the wood anatomy, including a detailed comparison with plant families related to the Dipterocarpaceae, has been prepared by Morton at NY and is included as Part II of this paper. [see Morton 1995; addition this Thesis]. A molecular analysis has not been possible for a number of reasons but is currently being attempted by Dr. S. Dayanandan at Boston University. [After the publication of the taxon the analysis of phylogeny and biosistematics based on molecular and morphological data was done, and strongly supports the placement of Pseudomonotes within subfamily Monotoideae of the Dipterocarpaceae (Morton et al. 1999); addition this Thesis]. The excellent papers by Maguire (1977), Maguire and Ashton (1977), de Zeeuw (1977), and Giannasi and Niklas (1977) on Pakaraimaea have been instrumental for our evaluation of the information available on the new Dipterocarpaceae described here. Peter S. Ashton, the world expert on this family and one of the authors of Pakaraimoideae and Pakaraimaea, has given us considerable advice and has maintained an interest in the subject from the beginning. The name proposed for this new entity is Pseudomonotes tropenbosii. The generic name serves to indicate closeness to the African subfamily Monotoideae; the specific epithet recognizes the work being carried out by the Tropenbos Foundation in the Colombian Amazon.

3.2 Anatomy-Morphology Habit. Tree 25-30 m tall, to 70-80 cm diam.; bole straight, cylindrical, unbranched until 18-22 m; buttresses poorly developed, planks or slightly rounded; bark surface dark brown to yellowish brown, fissured longitudinally and flaky; slash light-brown-colored with brownish orange

33 laminations, oxidizing to dark brown; exudate watery, sparse, slowly flowing, with a slightly sweet flavor; sapwood bone-colored, oxidizing to light brown. Branchlets. Branchlets terete, glabrous; stipule scars prominent, amplexicaul, horizontal or slightly convex (Fig. 3-1A). Leaves. Leaves alternate, conduplicate in vernation, in bud 4-8 x 2-3 mm, ovoid, acute; stipules 4-8 x 2-3 mm, triangular, glabrous, caducous; mature blades 9-23 x 6-16 cm, broadly oblong-ovate, entire, upper surface with rare glandular hairs, lower surface with sparse glandular hairs (Fig. 3-2A), chartaceous, dark shiny green above, with a red point on the base of blade on midrib appearing as a vestigial gland, light green below, drying pale olive-green above and light brown below, base obtuse-subcordate, apex refuse and apiculate, or rarely only apiculate; midrib prominent beneath, evident but plane to shallowly depressed above, often projected in a short apiculum; venation open at the base of the leaf, turning brachidodromous toward the apex; secondary veins (10)11(16) pairs, parallel or obscurely reticulate, alternate, ascending at 60-70° from perpendicular, the connecting loops at 0.5-1.5 mm from the margin; plane or slightly depressed above, prominent below, tertiary veins transverse, plane above, prominulous below (Fig. 3-1A). Petioles. Petioles 3-10 cm long, apically swollen, glabrous, with an adaxial furrow (Fig. 3-1A). Inflorescence. Inflorescence axillary, subcymose, 5-7 cm long; branches alternating on peduncle (Fig. 3-1A); bracts caducous (not seen), bracteoles small. Flowers bisexual, actinomorphic; flower bud 5-8 x 2-4 mm (flowers observed only in bud), ovoid-lanceolate, calyx glabrous, forming a shallow cup at the base, calyx lobes 5, 1.5 x 1.5 mm, equal, deltoid (Fig. 3-1B), corolla glabrous, greenish white, petals 5, contorted, 5-8 x 1.5-3 mm, oblong, apex obtuse (Fig. 3-1B). Stamens. Stamens numerous, free, cyclic, filaments terete, varying from short (1 mm) to long (4 mm), attenuate toward apex, anthers basi-versatile, 2-lobed, 4-celled, 2 outer cells longer than 2 inner cells, opening by ventral longitudinal slits, introrse, connective broad (very expanded), continued

34 into a triangular appendage one-fourth to one-half as long as the body of the anther (Fig. 3-1C-E, Fig. 3-2B). Pollen grains. Pollen grains monads, isopolar, radially symmetrical and medium sized. Grains circular in outline in polar view, tricolporate, rarely tetracolporate, sometimes trisyncolporate. Ectoapertures meridionally aligned, long, nearly approaching each other at the poles. Endoapertures lolongate, located at the center of the colpus, approximately 8.6 µm long and 3.5 µm wide. Exine sculpturing minutely reticulate to foveolate, the lumina polymorphic in outline and more accentuated at the poles. Exine columellate, tectate-perforate (Fig. 3-2C-G). Ovary. Ovary syncarpous, 3-locular, glabrous, ovoid, (articulating) with three minute, terminal styles (Fig. 3-1C); ovules apparently one per loculus, apparently anatropous; placentation axial, sub-basal; placenta relatively massive (Fig. 3-1G, Fig. 3-3A, B). Fruit. Nut dry, 3-4 x 1.5-2 cm, glabrous, ovoid, pericarp woody (Fig. 3- 1F). Seed 1 per fruit (Fig. 3-1G, H). Calyx in fruit persistent, all 5 segments accrescent, becoming thinly papyraceous at maturity, aliform, 10-16 x 1.5-2.5 cm, 1 or 2 slightly shorter than others, oblanceolate, apex rounded, base cuneate, lobes united at base into a shallow cup (Fig. 3-1F), green, maturing to brown colored. The pericarp splitting along three sutures at germination. Germination epigeous, with the hypocotyl well developed and the cotyledons exposed, later becoming photosynthetic (Fig. 3-4A, B).

3.3 Phenology This species is poorly known, but according to observations made in the field between December 1988 and April 1991, the species was encountered fertile on only one occasion, during a short period of time. Consequently, it is probable that the reproductive cycles are neither annual nor of long duration.

Fig. 3-1. Pseudomonotes tropenbosii. A. Habit sketch. B. Bud. C. Flower bud, median long section. D. Androecium. E. Stamens, lateral, dorsal and ventral views. F. Sepals subtending young fruit. G. Ovary, cross section. H. Seed. (A-E, Londoño et al. 1239; F-H, Londoño et al. 1698.)

Fig. 3-2. Pseudomonotes tropenbosii. A. Vesture of sparse glandular hairs, lower surface of leaf (280 x SEM). B. Anther (40 x SEM). C-G. Pollen grains. C. Equatorial view, upper optical section (800 x LM). D. Equatorial view, medium optical section (800 x LM). E. Oblique polar view (960 x SEM). F. Equatorial view (960 x SEM). G. Detail of exine (2880 x SEM). (A-G, Londoño et al. 1239.)

Fig. 3-3. Pseudomonotes tropenbosii. A. Ovary, long (28 x SEM). B. Anatropous, sub-basal ovule (120 x SEM). (A, B, Londoño et al. 1239.)

3.4 Geography This species is known only from the region of Araracuara (Colombia, Departamento del Amazonas), about 50 km downstream on the Rio Caquetá, near the locality of Peña Roja, ca. 00°34' S, 79°08' W, at 200-300 m elevation, from 5 collections gathered between October 1989 and April 1990. Seedlings belonging to this taxon were observed and collected by Álvarez in October 1990. H. F. M. Vester (pers. comm.) observed seedlings in November 1990 near the village of Puerto Santander, along La Morelia Creek, a few kilometers south of Araracuara.

3.5 Ecology According to Londoño (1993), the vegetation corresponds to a mixed forest, with a canopy height of 25-30 m (Fig. 3-4C). The diversity of this forest is high, with 209 species/ha for plants with dbh of 10 cm or greater, and close to 700 species/ha of vascular plants (herbs, ferns, shrubs, palms, lianas, vines, except epiphytes). Using the method of Curtis and Mclntosh (1951), when the importance value index (IVI) is calculated for the vegetation with a dbh of 10 cm or greater, this new dipterocarp has the highest of all IVIs (6%) and thus constitutes the most ecologically important species in this forest.

38 3.6 Climate The climate of the region is classified as equatorial superhumid without a dry season (Type Afi of Köppen (1936), cited by Duivenvoorden and Lips (1993)), with more than 60 mm of rain per month and with a difference in temperature of only 5°C or less between the hottest and coldest months. The region corresponds to the Tropical Humid Forest (bosque húmedo tropical, bh-T) life zone of Holdridge (1982). According to Duivenvoorden and Lips (1993), annual average rainfall is 3059 mm (data from 1979 to 1990), with highest precipitation in April, May, and June and slight decreases in August, December, January, and February. Annual average temperature is 26°C.

3.7 Geology and Soils With respect to soils and geology, this species occurs in upland ("tierra firme," i.e., not flooded by rivers) that belongs to a dissected sedimentary plain built up by non-to slightly consolidated, clayey to sandy, Miocene fluvial sediments (Duivenvoorden and Lips 1993; Hoorn 1994). The species grows on summits of hills and along shoulders of slopes. The soils are deep and well-drained. They are loose and sandy at the surface and become increasingly clayey with depth. According to Duivenvoorden and Lips (1995: Profile 125)[Appendix 1; addition this Thesis], they are classified as Typic Kandiudults (SSS 1992) or Xanthic Ferralsols (FAO 1988). They are strong brown (7.5 YR 5/6) in the B horizon, acid (between 3.7 pH in horizon A and 4.9 pH in horizon B), with a very low cation exchange capacity (ca. 10 cmol(+)/kg clay). The levels of exchangeable cations and base saturation are very low (less than 15%), and there is a low level of available phosphorous (1 ppm P, according to Bray II). The presence of charcoal within the uppermost 30 cm indicates possible sites of ancient human occupation. The soil is covered by a thick, well-rooted (10 cm) humus form which consists of an L, F, and discontinuous granular H horizon.

Fig. 3-4. Pseudomonotes tropenbosii. A. Young fruits (Londoño et al. 1698). B. Seedlings. C. Mixed forest, type locality.

3.8 Economic Use No known use by the Nonuya Indians.

40 3.9 Vernacular Names Berye-m+qu+ (Muiname dialect, spoken by the Nonuya Indians). This name translates into Spanish as “árbol de madera astillosa”. There is, however, no known Spanish name.

3.10 Taxonomic Treatment Pseudomonotes (Dipterocarpaceae subfam. Monotoideae) Londoño, Álvarez & Forero, gen. nov.

TYPE: Pseudomonotes tropenbosii Londoño, Álvarez & Forero. Omnibus ab aliis Dipterocarpaceis trichomatum fasciculatorum defectu, sepalis insigniter aliformibus (10-16 cm usque longis), necnon ovulis in quoque loculo solitariis subbasaliter affixis diversae, insuper distributione neotropica praestantes. Pseudomonotes tropenbosii Londoño, Álvarez & Forero, sp. nov. (Fig. 3- 1).

TYPE: COLOMBIA. Amazonas: Araracuara, Rio Caquetá, margen izquierda, frente a la isla Sumaeta, 00°39' S, 72°08' W, 26 Apr 1990 (fr), Londoño et al. 1698 (HOLOTYPE: COL; ISOTYPES: A, COAH, FMB, JAUM, NY). Notulis supra sub genere expositis in familia unica. Tree 25-30 m tall, to 70-80 cm diam.; branchlets terete, glabrous. Leaves alternate, stipulate, stipules 4-8 mm long, 2-3 mm wide, triangular, glabrous, caducous; mature blades 9-23 cm long, 6-16 cm wide, broadly oblong-ovate, entire, chartaceous, upper surface with rare glandular hairs, lower surface with sparse glandular hairs, dark shiny green above, with a red point on the base of blade on midrib appearing as a vestigial gland, light green below, drying pale olive-green above and light brown below, base obtuse-subcordate, apex retuse and apiculate, or rarely only apiculate; midrib prominent beneath, evident but plane to shallowly depressed above, often projected in a short apiculum; secondary veins (10)11(16) pairs, alternate, plane or slightly depressed above, prominent below; tertiary veins transverse, plane above, prominulous below; petioles 3-10 cm long, glabrous. Inflorescence axillary, subcymose, 5-7 cm long. Flowers bisexual, actinomorphic; flower bud 5-8 mm long, 2-4 mm wide (flowers

41 only observed in bud). Calyx glabrous, forming a shallow cup at the base, calyx lobes 5, deltoid, 1.5 mm long, 1.5 mm wide. Corolla glabrous, greenish white, petals 5, contorted, 5-8 mm long, 1.5-3 mm wide, oblong, apex obtuse. Stamens numerous, cyclic, hypogynous, free, filaments terete, anthers basi-versatile, 2-lobed, 4-celled, introrse, connective broad (very expanded), continued into a triangular appendage one-fourth to one-half as long as the body of the anther; pollen grains isopolar, tricolporate, rarely tetracolporate, and sometimes trisyncolporate, exine minutely reticulate to foveolate, columellate, tectate-perforate. Ovary glabrous, 3-locular, placentation axial, sub-basal, ovules one per loculus (as far as known), apparently anatropous; styles terminal, minute. Fruit a dry nut, 3-4 cm long, 1.5-2 cm wide, glabrous, ovoid, pericarp woody. Calyx in fruit persistent, all 5 segments accrescent, thinly papyraceous, aliform, 10-16 cm long, 1.5-2.5 cm wide, oblanceolate, apex rounded, base cuneate, lobes united at base. Seed 1 per fruit. Distribution: Known only from the type locality in the vicinity of Araracuara, Department of Amazonas, Colombia, at 200-300 m elevation. No open flowers have been seen. The plants have been collected in bud in November and in fruit in April. Paratypes: COLOMBIA. Amazonas: Araracuara, Villazul, Río Caquetá, margen izquierda, frente a isla Sumaeta, 00°34' S, 72°08' W, 200-300 m, 20 Oct 1990 (sterile), Álvarez et al. 1184 (COAH); detrás maloca J. Moreno, 00°34' S, 72°08' W, 9 Oct 1989 (sterile), Londoño et al. 899 (A, COAH, NY); frente a isla Sumaeta, 00°34' S, 72°08' W, 200-300 m, 31 Oct 1989 (sterile), Londoño et al. 983 (COAH, NY), 3 Nov 1989 (sterile), Londoño et al. 1097 (COAH, JAUM, NY), 7 Nov 1989 (buds), Londoño et al. 1239 (A, COAH, COL, NY), 1239A (COAH).

42 Table 3-1. Features of Pseudomonotes and subfamilies of Dipterocarpaceae. Dipterocarpoideae Monotoideae Parkaraimoideae Pseudomonotes Wood rays Multiseriate Uniseriate (sometimes Biseriate (sometimes Uniseriate (sometimes biseriate) uniseriate) biseriate) Resin or Wood with resin canals; Wood without resin canals; Wood without resin Wood without resin secretory ducts secretory cavities in pith secretory cavities in pith canals; secretory cavities canals; secretory absent in pith cavities in pith Stipules Small or lage, often fugacious Small, fugacious Small, fugacious Small, fugacious Leaf venation Secondary veins commonly Secondary veins obscurely Secondary veins reticulate Secondary veins parallel strongly parallel and parallel (transverse), or or obscurely reticulate connecting with primary; reticulate sometimes reticulate Pubescence Trichomes fasciculate, Trichomes fsciculate, Trichomes fsciculate, Trichomes glandular commonly single-celled or commonly single-celled; commonly single-celled; often granular nither grandular nor multi-cellular; often glandular granular Sepals 5, in flower imbricate or 5, in flower imbricate not 5, in flower imbricate not 5, in flower connate valvate and connate forming a connate; becoming aliform connate; becomng forming a shallow cup tube at base; often becoming and accrescent in fruit accrescent and shortly at base; accrescent and accrescent and aliform in fruit aliform in fruit aliform in fruit Petals 5, variously pubescent 5, variously pubescent 5, glabrous 5, glabrous Stamens 5-numerous, 1-several-cyclic; Numerous, several-cyclic; Numerous, several-cyclic; Numerous, cyclic; filaments sometimes united filaments free filaments free filaments free below the middle Anthers 2-lobed, basifixed, (2)4- 2-lobed, basifixed, 4-thecate, 2-lobed, basifixed, 4- 2-lobed, basifixed, 4-

43 tetracolpate, exine 2-3 layered basiversatile, not at all thecate, basivesatile, thecate, basiversatile; conspicuosly, or moderately strongly appendaged apically apendaged apically appendaged Pollen Tricolpate, rarely tetracolpate, Tricolporate, exine 4-layered Tricolporate, exine 4- Tricolporate, exine (‘) exine 2-3 layered layered layered Ovary 2(3)-celled, each locule 2- 3(4)-celled, each locule 2- 4(5)-celled, each locule 4 3 celled, each locule ovulate; ovules pendulous ovulate; ovules pendoulous, ovulate; ovules probably 1-ovulate; anatropous; placentation anatropous; placentation pendulous, probably ovules pendulous, midaxial midaxial anatropous; placentation anatropous; placentation midaxial axial, sub-basal Fruit Normally 1-seeded by Normally 1-seeded by 1-seeded; probably tardily 1-seeded; tardily abortion of 5 ovules; abortion of 5 ovules; loculicidally dehiscent loculicidally dehiscent indehiscent or loculicidally indehiscent or loculicidally tardily splitting along sutures splitting along sutures Ecology Trees of primary rain forest Trees of savanna or savanna Trees of savanna or Trees of mixed forest and savanna woodland woodland savanna woodland Geography Tropical Asia, Malesia, 13 Tropical Africa and Tropical America, one Tropical America, one genera with ca. 550 species Madagascar; 2 genera, 57 genus; unispecific genus; unispecific species

44 3.11 Relationships A review of the relationships between Dipterocarpaceae and other families of angiosperms was carried out by Maguire and Ashton (1977) and is not attempted again here. Closely related families include the Ochnaceae, Sphaerosepalaceae, Sarcolaenaceae, Caryocaraceae, and Quiinaceae of the Theales; and Elaeocarpaceae, Tiliaceae, Sterculiaceae, Bombacaceae, and Malvaceae of the Malvales. Similarities in wood anatomy between the Dipterocarpaceae and the Crypteroniaceae, Combretaceae, Myrtaceae, Vochysiaceae, Lecythidaceae, Caryocaraceae, Quiinaceae, and Sarcolaenaceae were explored by Morton in part II of this paper. [see Morton (1995). The phylogeny and biosystematics based on molecular and morphological data were studied by Morton et al. 1999; addition this Thesis] The family Dipterocarpaceae is pantropical in distribution and is known to grow well in primary rain forest, savannas, and savanna woodlands. The family consists of some 16 genera and nearly 600 species (Cronquist 1981), organized in three well-marked subfamilies that, until the discovery of Pseudomonotes, were clearly segregated geographically (Table 3-1). Subfamily Dipterocarpoideae, which was present in East Africa at least during the Upper Tertiary (Ashton 1982), is currently known from Tropical Asia and Malesia and includes 13 genera and around 550 species. Monotoideae has so far been recognized as having African and Madagascan distribution. Two genera and 57 species of Monotoideae have been described until now. Pakaraimoideae is a monotypic subfamily confined to a small portion of the old Roraima Formation of northeastern South America. The Dipterocarpaceae are trees or, seldom, shrubs with simple, alternate leaves and with stipules that are for the most part small and caducous, leaving persistent scars. The indument of scarce glandular trichomes found on the upper and lower surface of the leaves in Pseudomonotes is common in the Dipterocarpoideae but is absent from the Monotoideae and the Pakaraimoideae. The new entity differs from the rest of the Dipterocarpaceae in the absence of fasciculate trichomes. The leaf venation shows alternate secondary veins common to most

45 Dipterocarpaceae, while the transverse tertiary veins are absent in Pakaraimoideae. The inflorescence of all family members is axillary, and the flowers can be arranged in racemes, panicles or cymes, the latter being fairly uncommon. In general, bracts and bracteoles are small and fugacious. The flowers are generally bisexual and actinomorphic. The sepals of Pseudomonotes provide one of the strongest connections between the new taxon and the Dipterocarpaceae because of their aliform nature. There are 5 sepals in all Dipterocarpaceae, and they are variously free or connate at the base, then forming a cupule or shallow cup. Aliform sepals may or may not be present in the Dipterocarpoideae but are universal in Monotoideae; they are present but short in Pakaraimoideae (Ashton, pers. comm.). In Pseudomonotes, on the other hand, sepals become conspicuously aliform; the calyx is persistent in fruiting condition as with all Dipterocarpaceae, with its segments accrescent, thinly papyraceous, reaching 10-16 cm in length. The corolla has 5 petals which are longer than the sepals, convolute in bud and contorted as in Monotoideae. In Pakaraimaea the petals are shorter than the sepals. The Monotoideae allegiance is further supported by the numerous free stamens, with basi- versatile anthers that are introrse and provided with a broad connective continued into a triangular appendage one-fourth to one-half as long as the body of the anther. To be sure, similar character combinations are also found in some Dipterocarpaceae (Vatica and some species of Shorea, according to Maguire and Ashton 1977). Pollen grains in the family range in size from 17 µm to 87 µm (Maury et al. 1975) and can be tricolpate or tricoporate, with a 2-, 3-, or 4-layered exine. Pseudomonotes pollen grains are tricolporate (rarely tetracolporate) and small (19.4-21.7 µm). Monotoideae agrees with the new taxon in having tricolporate grains, although the grains are somewhat larger. The gynoecium of the Dipterocarpaceae consists of (2)3(5) carpels united to form a compound, plurilocular ovary with a terminal style that can be entire or shortly lobed. Placentation is for the most part axial, median, with 2(4) ovules per locule. The overwhelming majority of dipterocarps have 3 carpels, each with 2 ovules. Strikingly, our observations suggest that the new taxon has one ovule per locule, and the placentation, while axial, is

46 clearly nearly basal (sub-basal). The 1-ovuled ovary cells should therefore be regarded as tentative until more and better flowers are obtained. The ovary is 3-locular and the ovules are pendulous and anatropous as in the rest of the family. The style appears as three minute, terminal styles. The fruit of Pseudomonotes is, as in all members of the family, dry, usually with a woody pericarp that splits along three sutures at germination, and 1-seeded. Morton (Part II, below) compared the anatomy of the wood, bark, and pith of Pseudomonotes with those of several families of flowering plants belonging to the subclasses Dilleniidae and Rosidae (Cronquist 1981). Wood anatomical features indicate close relationships to the Monotoideae with which it shares the mostly uniseriate wood rays, the lack of resin canals in the wood, and the presence of secretory cavities in the pith (Bancroft 1935). Resin canals are absent but mucilage cavities are present in Pakaraimoideae (De Zeeuw 1977), while resin canals are present and secretory cavities are absent in Dipterocarpoideae (Guerin 1906, Gottwald and Parameswaran 1966). On the basis of the information gathered in the field, herbarium, and laboratory, it is concluded that the new taxon belongs to subfamily Monotoideae of the Dipterocarpaceae. These two groups share the uniseriate (or rarely biseriate) wood rays, presence of secretory cavities in the pith, lack of resin canals, single gland on the upper surface of the lamina at the base of the midrib, and basi-versatile anthers. The new entity differs from the rest of the Dipterocarpaceae in the absence of fasciculate trichomes and in having sepals in fruit conspicuously aliform (reaching 10-16 cm in length), and one ovule per locule with nearly basal (sub-basal) placentation. The addition of Pseudomonotes tropenbosii to subfamily Monotoideae makes this the only subfamily of the Dipterocarpaceae with different taxonomic elements currently growing in the Old as well as the New World. The new taxon appears to be confined to a small area in the southwesternmost limit of the Guayana Highland and the superposed Roraima Formation sediments in Amazonian Colombia.

47 3.12 Acknowledgements We wish to thank the institutions that have provided financial assistance to the authors: Fundacion Tropenbos-Colombia; Universidad Nacional de Colombia-seccional Medellín; Jardín Botánico "Joaquín Antonio Uribe," Medellín; Universidad de Antioquia; Corporación Colombiana para la Amazonia-Araracuara; and The New York Botanical Garden. We are particularly indebted to Jorge Ignacio del Valle, Alvaro Cogollo, Juan Guillermo Saldarriaga, and Brian Boom, who helped us in many ways. Peter S. Ashton kindly reviewed several versions of the manuscript and suggested important improvements. We are grateful to Klaus Kubitzki for his very useful review of the manuscript. Rupert Barneby provided the Latin diagnosis, and Bobbi Angell prepared the illustration of the new taxon (Fig. 3-1). Ramiro Fonnegra and Mercedes Giron (Universidad de Antioquia) assisted with pollen studies in Medellín. J. Duivenvoorden and J. Lips (Universiteit van Amsterdam) helped with the description of soils and geology. Also, we appreciate the field assistance of all the people of the Centre Experimental Araracuara and of the indigenous community Nonuya of Peña Roja.

4 Arquitectura de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis (Myristicaceae)

Eliana María Jiménez Rojas, Ana Catalina Londoño Vega & Henricus F. M. Vester Caldasia 24(1): 65-94 (2002)

4.1 Introducción La familia Myristicaceae está representada en América por cinco géneros: Compsoneura (11 especies), Iryanthera (20 especies), Osteophloeum (2 especies), Otoba (8 especies) y Virola (40 especies); además, el género asiático Myristica (1 especie) ha sido introducido por su valor comercial. En ciertas regiones la presencia de la familia es tan conspicua que constituye uno de los elementos más importantes de la flora (Smith 1938ab; Herrera 1994). Tal es el caso de los bosques de guandal, en el Pacífico colombiano, donde especies como Otoba gracilipes (A.C. Smith) A.H. Gentry, Virola reidii Little y Virola sebifera Aubl. constituyen los elementos dominantes de la vegetación (del Valle 1996b). La familia también tiene una amplia representación en la cuenca amazónica, importante centro de distribución en América (Smith 1938a). Las Miristicáceas juegan un papel importante en la composición, la estructura y la diversidad de los bosques de la región de Araracuara y el Medio Caquetá, principalmente en el Plano Inundable de los Ríos Amazónicos (en suelos moderadamente a bien drenados), el Plano Inundable del Río Caquetá (en suelos bien drenados) y en el Plano Sedimentario Terciaro, o tierra firme (en suelos moderadamente a bien drenados y mal drenados) (Duivenvoorden y Lips 1993; Londoño 1993; Londoño y Álvarez 1997; Sánchez 1997). Entre las Miristicáceas económicamente importantes la más conocida a nivel mundial es la nuez moscada asiática (Myristica fragans Houtt.), fuente de nuez moscada, macís y de aceites medicinales y aromáticos (Schultes y Raffauf 1990), pero en Suramérica algunas especies tienen múltiples usos, con gran valor actual y potencial (Schultes y Raffauf 1990; Herrera 1994). Algunas poseen maderas comerciales, como Virola surinamensis (Rol. ex Rottb.) Warb. en Brasil (Rodrigues 1982) y O. gracilipes, V. reidii y V. sebifera en Colombia (del Valle 1996b), mientras otras se destacan por sus compuestos químicos; por ejemplo, en Iryanthera tricornis Ducke, Osteophloeum platyspermum (Spruce ex A. DC.) Warb., Virola pavonis (A. DC.) A.C. Sm., V. sebifera y V. surinamensis se han encontrado alcaloides, esteroides y estilbenos, entre otros (Rodrigues 1982; Schultes y Raffauf 1990; Bennett y Alarcón 1994).

50 Los aborígenes amazónicos utilizan frecuentemente un gran número de Miristicáceas como medicinas y narcóticos, por ejemplo: Iryanthera macrophylla (Benth.) Warb., Osteophloeum platyspermum, Virola calophylla (Spruce) Warb., V. cuspidata (Spruce ex Benth.) Warb., V. duckei A. C. Sm., Virola elongata (Benth.) Warb., V. pavonis, V. sebifera y V. surinamensis (Schultes y Raffauf 1990; Bennett y Alarcón 1994). En el Medio Caquetá las comunidades indígenas las utilizan principalmente como fuente de alimentos, de medicinas, de sustancias empleadas en prácticas culturales, de maderas para la construcción de malocas y para la elaboración de herramientas y utensilios de uso doméstico (la Rotta 1982, 1989; Sánchez y Miraña 1991; Urrego y Sánchez 1997). Los estudios sobre arquitectura de la vegetación se iniciaron en los bosques tropicales, con énfasis en la parte aérea de los árboles. La arquitectura de una planta es la expresión morfológica de su programa genético en un momento dado, como resultado del equilibrio entre los procesos endógenos de crecimiento y las restricciones exógenas ejercidas por el medio (Barthélémy et al. 1991; Hallé 1995). El objetivo del análisis arquitectónico es identificar los procesos endógenos que controlan el crecimiento y la forma de toda la planta, por medio de la observación. Desde su concepción este análisis es integral y dinámico, y maneja tres conceptos fundamentales: el modelo arquitectónico (Hallé y Oldeman 1970), la unidad arquitectónica (Édelin 1977) citado por (Barthélémy et al. 1991) y la reiteración (Oldeman 1974). El desarrollo de los conceptos de modelo, unidad y reiteración ha proporcionado una valiosa herramienta para estudiar la estructura y la forma de las plantas; además, se ha reconocido que la arquitectura juega un papel importante en la asignación de recursos a todas las partes de éstas, en la captura de la luz, en el transporte de agua, en la estabilidad mecánica y en la resistencia a los vientos (Vester 1997; Poorter y Werger 1999). Para entender la arquitectura de una planta es necesario observar todos los ejes que la componen. “Un eje es un tronco, una rama, o cualquier otro órgano vascular, cilíndrico, alargado y delgado, originado por su meristema terminal, que porta hojas, flores o yemas” (Oldeman 1990b). La arquitectura de una planta puede considerarse como un sistema jerárquico cuya estructura depende del patrón de ramificación (Édelin 1991) y de la diferenciación de los ejes. Éstos, en conjunto, constituyen el mejor criterio

51 para analizar las reacciones del árbol hacia los otros árboles y su medio (Vester 1997). El modelo arquitectónico, determinado por el tipo de crecimiento, la morfología de los ejes, la ramificación y la posición de la sexualidad, se define como “el programa de crecimiento que determina las fases sucesivas del desarrollo de la planta” (Hallé et al. 1978). Debido a las grandes variaciones que puede presentar un modelo dado entre diferentes especies, se emplea la unidad arquitectónica, definida como la expresión específica del modelo para una especie en particular, que incluye mayor detalle aquitectónico en la descripción del patrón de ramificación mediante una secuencia de diferenciación (Édelin 1977) citado por (Barthélémy et al. 1991). El desarrollo de ejes fuera de la expresión normal de la unidad arquitectónica se denomina reiteración (Hallé et al. 1978), proceso morfogenético que duplica total o parcialmente el modelo arquitectónico (Oldeman 1974). Las fases sucesivas del crecimiento de un árbol se analizan mediante el diagrama arquitectónico, o secuencia de dibujos que representa el desarrollo arquitectónico del árbol (Vester 1997), que comprende los árboles potenciales (juveniles con potencial para expandir su copa), del presente (árboles maduros con copas plenamente desarrolladas) y del pasado (árboles viejos con copa debilitadas y dañadas) (Hallé et al. 1978). Por último, el plan de organización puede ser jerárquico o poliárquico, y está definido por la dominancia apical del eje principal (Édelin 1991). Las Miristicáceas del mundo con estudios arquitectónicos son pocas, pero todos los trabajos previos concuerdan en que éstas crecen conforme al modelo arquitectónico de Massart (Hallé et al. 1978; Drénou 1994; Loubry 1994; Loup 1994). Ya desde mediados del siglo XIX, durante sus viajes a la Amazonia, el botánico Richard Spruce había hecho detalladas descripciones sobre la ramificación y la fisionomía que incluían conceptos arquitectónicos incipientes sobre las Miristicáceas, las cuales llamaron mucho su atención por su forma tan característica (Spruce 1861) citado por (Madriñán 1996). Más tarde, en 1923 Jean Massart estudió y describió un ejemplar de V. surinamensis en el Jardín Botánico de Río de Janeiro (Hallé et al. 1978), sentando las bases de lo que después fue denominado como “modelo arquitectónico de Massart” (Hallé y Oldeman 1970). Más recientemente, esta misma especie ha sido investigada intensivamente

52 (Barthélémy et al. 1991; Drénou 1994; Loup 1994), al igual que Virola michelii Heckel (Comte 1993) citado por (Loubry 1994). Además de ocurrir en la familia Myristicaceae, el modelo de Massart está bien representado tanto en árboles tropicales (v.g. Ceiba pentandra (L.) Gaertn., Ocotea guianensis Aubl.), subtropicales (v.g. Araucaria heterophylla (Salisb.) Franco), como de zonas templadas (v.g. Abies balsamea (L.) Mill., Sequoia sempervirens (D. Don) Endl.) (Hallé et al. 1978). Sin embargo, son pocas las especies con estudios arquitectónicos, como: Ocotea oblonga Mez (Vester 1997), Symphonia globulifera L.f. (Loup 1994) y algunas Araucaria spp. (Veillon 1978). En Colombia los estudios sobre arquitectura de la vegetación son bastante escasos. Entre ellos se encuentran los realizados en la región de Araracuara en palmas (Echeverri 1993), en el desarrollo de los bosques secundarios y sus especies más importantes (Vester y Saldarriaga 1993; Vester 1997) y sobre Myristicáceas (Jiménez 2000). También se han estudiado los cativales en la región de Urabá (Ríos 1996) y la arquitectura del roble (Quercus humboldtii Bonpl.) en Antioquia (Echeverri 1997). En este artículo se presenta el análisis arquitectónico de tres especies de Miristicáceas del dosel en dos bosques de tierra firme. Con base en los trabajos previos sobre la arquitectura de otras especies de la familia, se partió de la hipótesis de que las especies, pertenecientes a tres géneros diferentes, debían exhibir igualmente el modelo de Massart. Se estudió el desarrollo del modelo arquitectónico en estas especies, la conformación de la unidad arquitectónica, los tipos de reiteración, el plan de crecimiento y el plan de organización arquitectónica a nivel del árbol, así como la similitud arquitectónica entre las tres especies. Además, se investigó si existían semejanzas con otras especies de la familia previamente estudiadas, y cómo el desarrollo arquitectónico favorece la sobrevivencia de los árboles para alcanzar el dosel.

4.2 Área de estudio La investigación se llevó a cabo en la región de Araracuara (Amazonia colombiana), en el Resguardo Indígena Nonuya de Peña Roja, en dos bosques maduros de tierra firme (sin inundación), localizados en las unidades de paisaje: Plano Sedimentario Terciario y Terraza Baja del Río

53 Caquetá (nomenclatura de paisajes según Duivenvoorden y Lips 1993), ambos sin intervenciones antrópicas recientes. Las observaciones se efectuaron en las áreas de monitoreo, establecidas para estudiar la estructura (Londoño 1993; Londoño y Álvarez 1997) y el funcionamiento (Londoño y Jiménez 1999; Tobón 1999) de estos ecosistemas. La región pertenece a la zona de vida bosque húmedo tropical (bh-T) (Holdridge 1982). En Araracuara la temperatura promedia anual es de 25.7 ºC, la precipitación promedia anual es de 3059 mm, con un régimen de distribución unimodal, y la humedad relativa es alta, con promedios mensuales entre 82-92% (Duivenvoorden y Lips 1993). La parcela permanente donde se realizó este estudio es la misma reportada por Londoño y Álvarez (1997), cuyos suelos fueron clasificados como Typic Kandiudults o Xanthic Ferrasols, grupo ecológico de los Acri- Ferrasols (Duivenvoorden y Lips 1993). Las Terrazas Bajas, con una extensión mayor que la parte actualmente inundable de la Llanura Aluvial del Río Caquetá, tienen una altitud entre 200-250 msnm. El sitio de estudio está localizado en las partes planas bien drenadas, con suelos clasificados como Typic Paleudults o Haplic Acrisol, grupo ecológico de los Ali-Acrisols (Duivenvoorden y Lips 1993). Las coordenadas de las parcelas de estudio son: 0º39'31'' S, 72º04'38'' W en el Plano Sedimentario Terciario, y 0º40' S, 72º05' W en la Terraza Baja. El bosque del Plano Sedimentario Terciario es uno de los de mayor altura en la región, y tiene el más alto número de especies arbóreas (Duivenvoorden y Lips 1993). La fisionomía del sotobosque generalmente está dominada por palmas acaules. El dosel superior es cerrado, entre 20- 37 m de altura, con promedio de 27 m y algunos emergentes que pueden alcanzar hasta 42 m. Los árboles con diámetro a la altura del pecho (DAP a 1.30 cm del suelo) mayor que 20 cm sobrepasan los 20 m de altura, y la densidad arbórea total (DAP ≥ 1 cm) es, en promedio, de 711 árboles por 0.1 ha, de los cuales 72 tienen DAP ≥ 10 cm. Por otro lado, en la Terraza Baja el bosque se caracteriza por la presencia de árboles gruesos en combinación con una densidad arbórea relativamente baja, sobre todo en los diámetros inferiores (DAP ≤ 40 cm), el sotobosque es relativamente abierto, no está dominado por palmas acaules y los bejucos son relativamente abundantes. El dosel superior tiene una altura promedio de 22 m, con algunos emergentes que pueden alcanzar hasta 35 m. En

54 general, sólo los árboles con DAP > 30 cm sobrepasan la altura de 20 m, la densidad arbórea total es, en promedio, de 609 árboles por 0.1 ha, de los cuales 44 tienen DAP ≥ 10 cm, mientras los árboles con DAP ≥ 60 cm están bien representados.

4.3 Materiales y Métodos La investigación se realizó en dos fases; la primera consistió en la selección de las especies e individuos, y la segunda, en el análisis arquitectónico propiamente dicho.

Selección de las especies Esta fase inicial tuvo una duración aproximada de mes y medio, y comenzó con una revisión de las muestras botánicas de las Miristicáceas, previamente colectadas en la zona de estudio (Londoño 1993; Londoño y Álvarez 1997), en el herbario Amazónico Colombiano (COAH). Se tomaron anotaciones sobre la distribución local a nivel de unidades de paisaje y sobre algunas características morfológicas como: tamaño de la lámina foliar, forma de la nerviación y tipo de tricomas, para facilitar el reconocimiento posterior de las especies en el campo. También se consultaron descripciones y claves botánicas de la familia, y se elaboró una guía rápida de campo con fotocopias a color de las muestras botánicas de las especies reportadas para los sitios de estudio. Todos los nombres de las especies que aparecen en el texto fueron consultados en la página de la red del Jardín Botánico de Missouri, específicamente en la base de datos sobre nomenclatura VAST (VAScular Tropicos) (Missouri-Botanical- Garden 2001). Luego, en el campo se recorrieron las parcelas y las áreas adyacentes, observando todas las Miristicáceas presentes y localizando algunos individuos; esta información, sumada a la que se tenía de trabajos previos (datos inéditos Londoño 1993), permitió escoger definitivamente las especies para el estudio. Los criterios para seleccionarlas fueron: alta importancia dentro del bosque evaluada mediante el índice de valor de importancia, IVI en el Plano Sedimentario Terciario (Londoño 1993), presencia de individuos en todos los estados de desarrollo (plántulas, juveniles, adultos y seniles) y, por último, facilidad de identificación en el campo.

55 Las especies escogidas fueron: Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis. Posteriormente, se eligieron los individuos para realizar las observaciones arquitectónicas. Se prefirieron los árboles con buena visibilidad desde el suelo (principalmente en sus copas), sin excesiva carga de epífitas, lianas, bejucos o estranguladoras, para realizar adecuadamente las observaciones; además, nuevamente se trató que éstos se encontraran en distintos estados de desarrollo (juveniles, adultos y viejos) y en sitios con diferentes condiciones ambientales dentro del bosque, localizados en todos los estratos. Cada individuo seleccionado fue marcado permanentemente e identificado mediante una muestra botánica. Las colecciones se depositaron en el herbario Amazónico Colombiano (COAH), donde se hizo la verificación final de las identificaciones realizadas en campo. Adicionalmente, se colectaron ramas como muestras de detalles arquitectónicos, registrando el lugar del árbol donde estaba insertada para permitir la correcta interpretación arquitectónica, que se depositaron en la Fundación Tropenbos, en Bogotá.

Análisis arquitectónico Esta segunda fase tuvo una duración aproximada de tres meses, en la cual se efectuaron las observaciones arquitectónicas: primero en los individuos juveniles, luego en los intermedios y, por último, en los adultos y seniles. Los árboles de menor altura se observaron directamente, mientras que para efectuar el análisis de las copas de los más altos se utilizaron telescopio y binóculos. En algunos casos, las observaciones se realizaron directamente desde el dosel, empleando equipo de escalar para subir a plataformas y a cuerdas instaladas sobre árboles vecinos, y así obtener una mejor visibilidad de los árboles más grandes, con las copas más complejas. Se dibujaron perfiles a escala de todos los individuos seleccionados, así como algunos detalles, principalmente de ramas y de reiteraciones. Para realizar los perfiles a escala de cada árbol y de los detalles, se tomaron las siguientes mediciones: diámetro a la altura del pecho (DAP), diámetro promedio de copa (DC) con base en la medición de ocho radios de copa, altura total (HT) y de fuste, y otras hasta la inserción de ramas o reiteraciones importantes. Los árboles fueron dibujados de la manera más real posible, para lo cual las características morfológicas y arquitectónicas de cada uno de los ejes fueron descritas detalladamente.

56 En el campo también se registraron algunos parámetros de copa, adoptando una simplificación de las cinco categorías de Dawkins (1958), de la siguiente manera: a) Calidad de copa: medida así: 3= buena (copa simétrica y vigorosa), 2= regular (condición intermedia, con algunos defectos en cuanto a la simetría y a la densidad del follaje), 1= deficiente (copa pobre, poco vigorosa y fracturada, con proporciones sustanciales de ramas sin follaje o ramificación incompleta, marcadamente asimétrica); b) Posición de copa: considerada como: 3= buena (copa completamente expuesta, con plenas entradas verticales y laterales de luz), 2= regular (condición intermedia, parcialmente expuesta con entradas verticales o laterales de luz), 1= deficiente (con muy pocas entradas de luz o totalmente cubierta). También se describieron cualitativamente las condiciones del lugar donde se encontraba cada individuo dentro del bosque, incluyendo aspectos como si el árbol se encontraba dentro de un claro natural o en el borde de éste, y la presencia de disturbios recientes causantes de daños en el árbol, e.g. ramas y árboles caídos alrededor o sobre él, que se podían relacionar con reiteraciones traumáticas. Para confirmar y detallar el modelo (Hallé et al. 1978) y definir la unidad arquitectónica (Édelin 1977) citado por (Barthélémy et al. 1991), se efectuaron las siguientes observaciones morfológicas y arquitectónicas para cada eje (Hallé et al. 1978; Oldeman y Hallé 1980, Bell 1993): el tipo de crecimiento (continuo o rítmico; definido o indefinido; monopódico o simpódico), la descripción de las unidades de crecimiento, el patrón de ramificación (continuo, rítmico o difuso; monópodico o simpódico), su origen (proléptico o siléptico), su diferenciación morfológica (ortotropía o plagiotropía; plagiotropía secundaria o plagiotropía por aposición, presencia de ejes mixtos) y, por último, la presencia y la localización de la sexualidad en los ejes, entendida como cualquier estructura reproductiva, sea flor, fruto o ambas Para construir el diagrama arquitectónico (Vester 1997) y describir el desarrollo del plan de organización a nivel del árbol (Oldeman y Teller 1989; Oldeman 1990ab; Édelin 1991), adicionalmente se detectaron y clasificaron los tipos de reiteración presentes en cada individuo: total o parcial; adaptativa o traumática; proléptica o siléptica; automática; arbórea, arbustiva o herbácea (Oldeman 1974; Hallé et al. 1978; de Castro 1980) y (Édelin 1984) citado por (Bell 1993), registrando su localización

57 dentro del árbol. En el diagrama se diferenciaron los árboles potenciales, del presente y del pasado (Oldeman 1974; Hallé et al. 1978), con base en las mismas características morfológicas y arquitectónicas, considerando los árboles suprimidos como una categoría diferente (Oldeman 1990b). Posteriormente, los dibujos de campo fueron llevados a formato digital. En la construcción del diagrama arquitectónico los esquemas se elaboraron después de realizar un análisis comparativo de los perfiles y de los planos exactos obtenidos por la observación directa de los árboles en el campo. Se analizó la dispersión de los datos de DAP y HT de todos los individuos según el potencial de desarrollo con respecto a la línea de la relación armónica del modelo (HT = 100DAP) (Hallé y Oldeman 1970; Hallé et al. 1978). El análisis se realizó para cada especie por separado y para el conjunto total de datos.

4.4 Resultados En total se seleccionaron y dibujaron 51 individuos, cuya distribución por especie, sitio y estado de desarrollo se muestra en la Tabla 4-1. Debido a la gran semejanza arquitectónica entre las tres especies todos los resultados del análisis se presentan conjuntamente.

Modelo y unidad arquitectónica Las tres especies efectivamente crecen según el modelo arquitectónico de Massart (Hallé et al. 1978). Los árboles son poliaxiales: el meristema de la plántula se multiplica y produce otros meristemas que poseen desigual grado de diferenciación (uno da origen al tronco y los otros, a las ramas). En todas las especies se encontró que la unidad arquitectónica alcanza tres órdenes de ejes (Tabla 4-2) y el modelo se desarrolla de la siguiente manera: el eje epicotiledonario conforma el eje principal (A1), ortótropo, con filotaxia alterna espiralada, monopódico, con crecimiento y ramificación rítmicos, constituido por la sucesión de unidades de crecimiento cuyos límites están marcados por la presencia de hojas de tamaño reducido, junto con un cambio en el color y el grado de lignificación de la corteza. A medida que el eje A1 crece en longitud, las yemas axilares, localizadas en la parte distal (o terminal) de la última unidad de crecimiento, se desarrollan dando origen a los ejes A2, antes de que el meristema terminal

58 del eje A1 entre en estado de reposo; i.e. los ejes A2 son silépticos. Luego, el meristema terminal del eje A1 reanuda su actividad y se produce la siguiente unidad de crecimiento, y así sucesivamente. Los ejes A2 se disponen rítmicamente, formando pisos de ramas muy conspicuos, localizados en posición acrotónica dentro de las unidades de crecimiento del eje A1. Los ejes A2 presentan una orientación horizontal con filotaxia alterna dística, acompañada de una pequeña torsión de los pecíolos que acentúa su carácter plagiótropo; son monopódicos, con crecimiento rítmico y tienen ramificación difusa, ya que no hay un patrón visible en la aparición de los ejes A3. Los A3 exhiben filotaxia alterna dística y también son plagiótropos, en menor grado que los ejes A2, son monopódicos, con crecimiento rítmico, pero sin ramificación. Difieren de los ejes A2 en su origen: los primeros son silépticos, mientras los A3, prolépticos. Adicionalmente, los ejes A2 están conformados por un número mayor de unidades de crecimiento en comparación con los ejes A3 que sólo desarrollan dos o tres unidades de crecimiento; en consecuencia, los ejes A2 son de mayor longitud que los A3. Las estructuras reproductivas (flores y frutos) se encuentran en los ejes A2 y A3; debido a su posición axilar dentro de los ejes, la localización de la sexualidad no es importante en el modelo de Massart, puesto que no interfiere con el crecimiento vegetativo del árbol (Hallé et al. 1978).

Tipos de reiteración Las tres especies estudiadas presentaron gran capacidad de reiteración; todas las reiteraciones fueron de tipo proléptico. Por una parte, se hallaron reiteraciones traumáticas en individuos pertenecientes a todas las fases de desarrollo del árbol; por otra, se detectaron reiteraciones adaptativas en ciertas fases. Siguiendo el desarrollo de las especies, primero surgen las reiteraciones adaptativas parciales sobre los ejes A2; después, las totales. Estas últimas también se localizan principalmente sobre los ejes A2 más lignificados, de mayor dimensión, y eventualmente sobre el eje A1. Una vez que los individuos han alcanzado el dosel, que en el caso de las tres especies estudiadas corresponde a los árboles del presente, fue posible identificar reiteraciones arbóreas, arbustivas y herbáceas.

59 Tabla 4-1. Número de individuos observados en el análisis arquitectónico. Sitio: PST: Plano Sedimentario Terciario, TB: Terraza Baja. Potencial de desarrollo: PO: árboles potenciales, PR: árboles del presente, PA: árboles del pasado, SU: árboles suprimidos. N: número de individuos. Especie Sitio Potencial de desarrollo Total PO PR PA SU N % Iryanthera tricornis PST 16 1 0 4 21 41 TB 0 3 0 0 3 6 Subtotal 16 4 0 4 24 47 Osteophloeum PST 2 2 1 0 5 10 platyspermum TB 7 1 5 1 14 27 Subtotal 9 3 6 1 19 37 Virola pavonis PST 4 0 0 1 5 10 TB 0 3 0 0 3 6 Subtotal 4 3 0 1 8 16 Todas las especies PST 22 3 1 5 31 61 TB 7 7 5 1 20 39 Total N 29 10 6 6 51 100 % 57 19 12 12 100

Diagrama arquitectónico y plan de organización a nivel del árbol Se identificaron ocho fases de desarrollo arquitectónico con base en los órdenes de ejes y la cantidad, la localización y el vigor de las reiteraciones presentes en los árboles observados. Aunque entre las características arquitectónicas y las dimensiones del árbol no existe una relación estricta (Hallé et al. 1978; Vester 1997), se presenta el rango de altura de los individuos pertenecientes a cada fase como referencia. Para una mejor ilustración de las fases de desarrollo se realizó un diagrama arquitectónico esquemático (Figura 4-1), que muestra la dinámica del crecimiento de las especies, desde su establecimiento como plántulas, pasando por el estado de árboles maduros del dosel, hasta que finalmente llegan a ser árboles con envejecimiento natural. Fase 1: plántula (Figura 4-1, Figura 4-2A). Comprende individuos en el estado inicial de desarrollo, inmediatamente después de la germinación, que alcanzan alturas hasta 0.5 m. Fase caracterizada por presentar únicamente el eje epicotiledonario (A1), o tronco, sin ramificar, con dos o tres unidades de crecimiento, claramente reconocibles por el cambio

60 drástico en el tamaño de las hojas, en el color de la corteza y la progresiva disminución de la longitud de los entrenudos ⎯que muestran su crecimiento rítmico—. Dada la dificultad para identificar con certeza la especie de cada plántula, no fue posible observar esta fase para cada especie por separado. No obstante, las observaciones realizadas en el campo permitieron definirla en general para todas las Miristicáceas presentes en los dos sitios de estudio.

Tabla 4-2. Unidad arquitectónica de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis. Uc: Unidad de crecimiento. Cambio en corteza: en el color y el grado de lignificación. Característica Eje A1 Eje A2 Eje A3 Estructura monopodio Monopodio monopodio Crecimiento Tipo rítmico Rítmico rítmico Dirección -ortótropo -plagiótropo -plagiótropo -vertical -horizontal -oblicua Longevidad la vida del Larga corta árbol Simetría radial Bilateral bilateral Uc Límites -hojas -hojas -hojas pequeñas pequeñas pequeñas -cambio en -cambio en -cambio en corteza corteza corteza -hilera de ejes - - A2 No. de hojas entre 5-9 entre 5-8 entre 5-8 Ramificación Tipo rítmico Difuso no ramificado Cronología inmediata Retardada - Localización acrotónica Acrotónica - Inserción - ca. 90° con eje 40-70° con eje A1 A2 Hojas Filotaxia alterna- alterna-dística alterna-dística espiralada Sexualidad Presencia no Sí sí Localización - -lateral -lateral - -en tres -en tres últimas Uc últimas Uc

61 Fase 2: juvenil pequeño (Figura 4-1, Figura 4-2B). Comprende árboles potenciales, con alturas entre 0.5-2 m, caracterizados por tener un tronco (eje A1) ramificado rítmicamente, portando los ejes A2, dispuestos en pisos muy conspicuos. En esta fase los ejes A2 aún no se han ramificado. Cuando los individuos presentan más de un piso de ramas se observa que los ejes A2 se distribuyen espacialmente para evitar al máximo el sombreado entre las ramas de los pisos adyacentes. Además, se observa una fuerte autopoda: los ejes A2 que se producen primero van muriendo a medida que el eje A1 crece en altura y produce nuevos A2 en la parte superior de la copa.

Figura 4-1. Diagrama arquitectónico de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis. F: fase arquitectónica. A’: eje reiterado. Rt: reiteración total. Fase 3: juvenil mediano (Figura 4-1, Figura 4-2C-D). Al igual que la fase anterior, también comprende árboles potenciales, con alturas entre 2-5 m. En esta fase el árbol expresa claramente su modelo arquitectónico, y presenta la relación armónica del mismo; es decir, el individuo se encuentra sobre la línea de referencia HT = 100DAP (Figura 4-3). Estos árboles exhiben la unidad arquitectónica completa consistente en tres

62 órdenes de ejes diferentes: A1, A2 y A3 (Figura 4-1, Tabla 4-2). Hasta esta fase, el desarrollo del árbol sigue un plan de organización jerárquico, en el cual existe una fuerte dominancia del meristema apical del eje A1 y una subordinación de los ejes A2 y A3. Fase 4: juvenil grande (Figura 4-1, Figura 4-2E-H). Esta fase aún comprende árboles potenciales, con alturas entre 5-15 m, con la unidad arquitectónica completa. En este momento el árbol comienza a sobrepasar el umbral definido por la expansión de la copa conforme al desarrollo del modelo y reacciona mediante la producción de numerosas reiteraciones adaptativas parciales (Rp, Figura 4-2E-H). Éstas son muy abundantes en los primeros pisos de ramas (ejes A2), o sea las más bajas y viejas, las cuales son igualmente las más largas y plagiótropas, que gradualmente disminuyen en longitud hacia la parte superior de la copa. Frecuentemente se observa que el crecimiento de los ejes A2, inicialmente con un carácter marcadamente monopódico (con crecimiento indefinido), se va tornando progresivamente definido (monopodios inestables) en virtud de la muerte de su meristema terminal. La desaparición de este meristema terminal ocasiona el desarrollo de yemas laterales, ubicadas en las axilas de las hojas más cercanas al ápice, que hasta ese momento se encontraban en estado de latencia (Figura 4-4F, H). Estas yemas producen complejos reiterados adaptativos, denominados “tenedores” (Barthélémy et al. 1991). Éstos, vistos sobre un plano, pueden ser sencillos (dos reiteraciones, Figura 4-4A) o múltiples (tres o más reiteraciones, Figura 4-4I), que según su aparición, pueden sobreponerse unos a otros modificando totalmente la arquitectura de las ramas. Por otra parte, en la parte media y proximal de los ejes A2 más viejos, se observa el desarrollo de ejes dediferenciados (ejes A’2, Figura 4-4C, F-I). En esta fase se inicia el plan de organización poliárquico. Fase 5: transición entre árbol potencial y árbol del presente (Figura 4-1, Figura 4-5A-B, F), cuyos individuos se consideraron como árboles del presente, generalmente con alturas entre 15-25 m, que excepcionalmente pueden alcanzar hasta 40 m. Sus copas exhiben una arquitectura más compleja con gran parte de los caracteres propios de los árboles del presente, que se encuentran próximas a alcanzar su máxima capacidad de desarrollo. Las reiteraciones adaptativas parciales de los ejes A2 son más

63 abundantes y lignificadas, al igual que los ejes A2 que las portan. Se presenta una proliferación de ramitas prolépticas (A3) en toda la copa y, además, empiezan a aparecer las primeras reiteraciones adaptativas totales insertadas directamente sobre todo en los ejes A2 (Figura 4-6). El plan de organización poliárquico continúa ganando importancia.

Figura 4-2. Árboles potenciales de Iryanthera tricornis (It), Osteophloeum platyspermum (Op) y Virola pavonis (Vp). A: plántula (fase 1). B-H: árboles potenciales. B: fase 2. C-D: fase 3. E-H: fase 4. +: eje muerto. Uc: unidad de crecimiento. Rp: reiteración parcial. Rt: reiteración total.

Figura 4-3. Relación entre el logaritmo de la altura total (HT) y del diámetro (DAP) con respecto a la línea de referencia HT = 100DAP. Potencial de desarrollo: °: árboles potenciales, ♦: árboles del presente, +: árboles del pasado, Δ: árboles suprimidos. n: número de individuos. Fase 6: árbol del presente (Figura 4-1, Figura 4-5C-E). Comprende los típicos individuos del presente, con alturas que pueden alcanzar 30 m o más, eventualmente hasta 40 m, con copas plenamente desarrolladas, conformadas por numerosos complejos reiterados muy lignificados creados mediante reiteraciones adaptativas parciales y totales. En estos árboles, las reiteraciones adaptativas totales, localizadas principalmente sobre los ejes A2 (Figura 4-6) y, en menor grado, sobre los ejes A1, son grandes, vigorosas y conforman las reiteraciones arbóreas. También se encuentran las reiteraciones arbustivas, de tamaño más reducido, insertadas en los ejes de las previas reiteraciones arbóreas. Por último, completando el gradiente desde el tronco principal hasta la periferia de la copa, se encuentran las reiteraciones herbáceas, todavía más pequeñas,

65 junto con una proliferación de ramitas prolépticas (ejes A3). A partir de este momento el plan de organización poliárquico se establece por completo y domina en las fases siguientes, cuando la repetición total de la unidad arquitectónica constituye el mecanismo principal de construcción de la copa. Fase 7: transición entre árbol del presente y árbol del pasado (Figura 4-1, Figura 4-7A-B), considerados como individuos del pasado, con alturas en igual rango que los de la fase anterior, caracterizados por la disminución progresiva del tamaño y del vigor de las reiteraciones arbóreas y arbustivas. La aparición de las reiteraciones herbáceas se torna más frecuente, éstas se localizan en la periferia de la copa, sobre los ejes A2, y también sobre los A1 y el tronco. Así mismo, se observa una tendencia hacia la miniaturización en el tamaño de las hojas, bastante acentuada en el caso de O. platyspermum (Figura 4-4D-F) e I. tricornis. Fase 8: árbol del pasado (Figura 4-1, Figura 4-7C-D). Comprende individuos viejos, típicos del pasado, con alturas entre 25-40 m, cuyas copas están conformadas básicamente por numerosas reiteraciones herbáceas, muy pequeñas, poco vigorosas, originadas a partir de los ejes A2 más lignificados e incluso del tronco (eje A1). Las reiteraciones arbóreas y arbustivas presentan poco vigor y señas claras de fracturamiento que hacen evidente los procesos de desintegración física de la copa. En general, ocurre un debilitamiento progresivo de ésta que hace que el árbol se torne muy susceptible a la muerte por la fractura del tronco (Londoño y Jiménez 1999). Precisamente por su gran vulnerabilidad a la acción de agentes biofísicos, que pueden ocasionar una muerte súbita, los individuos en esta fase son poco abundantes en el bosque.

Figura 4-4. Detalles arquitectónicos de ramas de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis. A-C, F-I: reiteraciones parciales (fase 4 y siguientes). A: tenedor simple. B-C, F-I: ejes dediferenciados en la parte proximal y media de la rama. D: eje A2 sin ramificar (fase 2). E: rama con unidad arquitectónica completa (fase 3). I: tenedor múltiple. ||: límite de la unidad de crecimiento. A’: eje reiterado.

Figura 4-5. Árboles del presente de Iryanthera tricornis (It), Osteophloeum platyspermum (Op) y Virola pavonis (Vp). A-B, F: árboles potenciales en transición a árboles del presente (fase 5). C-E: árboles del presente (fase 6). +: eje muerto. Rp: reiteración parcial. Rt: reiteración total.

Figura 4-6. Reiteración total adaptativa (Rt) sobre eje A2 en árbol del presente (fase 5).

Figura 4-7. Árboles del pasado de Osteophloeum platyspermum. A-B: árboles del presente en transición a árboles del pasado (fase 7). C-D: árboles del pasado (fase 8). +: eje muerto. Rt: reiteración total.

Potencial de desarrollo en el bosque El potencial de desarrollo de los árboles en el bosque fue definido con base en las ocho fases de desarrollo, aplicando los conceptos teóricos arquitectónicos (Oldeman 1974; Hallé et al. 1978; Oldeman 1990b). Los árboles potenciales (Figura 4-2) están constituidos por juveniles, con plena capacidad para expandir y desarrollar su copa, y comprenden individuos desde la fase 1 hasta la 4. Los árboles del presente (Figura 4-5) están conformados por adultos, con copas que han alcanzado su máxima expansión o desarrollo, con reiteraciones arbóreas y arbustivas vigorosas y abundantes, y comprenden individuos de las fases 5 y 6. Los árboles del pasado (Figura 4-7) están conformados por individuos viejos, sin potencial de desarrollo, caracterizados por copas debilitadas, fracturadas o dañadas, con abundantes reiteraciones herbáceas, y comprenden árboles de las fases 7 y 8.

Figura 4-8. Árboles suprimidos y con abundantes reiteraciones traumáticas de Iryanthera tricornis (It), Osteophloeum platyspermum (Op) y Virola pavonis (Vp). A-B, D-E, G: árboles suprimidos. A-C, E-G: individuos con abundantes reiteraciones traumáticas totales. +: eje muerto. Rp: reiteración parcial. Rt: reiteración total.

70 Por último, los árboles suprimidos (Oldeman 1990b; Vester 1997) conforman una categoría aparte (Figura 4-8) y comprenden árboles con características arquitectónicas similares a aquellas de los árboles del pasado aunque no han atravesado por la fase de máxima expansión (o árbol del presente); por tanto, están excluidos de la secuencia de desarrollo del árbol (Figura 4-1), y no están asociados con fase alguna. Éstos últimos exhiben copas poco vigorosas, fracturadas, muy asimétricas, con poco follaje, ramificación incompleta y abundantes reiteraciones traumáticas, que sugieren un potencial de desarrollo muy limitado que claramente los diferencia de los árboles juveniles de las fases iniciales del diagrama arquitectónico. Se encontró que los árboles potenciales, del presente y del pasado forman grupos con respecto a la línea de referencia HT = 100DAP, mientras los árboles suprimidos se encontraron dispersos a lo largo de ésta (Figura 4-3). Por otro lado, del conjunto total de datos de las tres especies (n = 51), la mayoría de los individuos (86%, n = 44) se ubicó en la parte superior de la línea y sobre ella, en ambos casos con el mismo número de individuos (43%, n = 22); en el primero (HT > 100DAP), los árboles pertenecen en su mayor parte a la categoría de los potenciales (33%, n = 17) y, en menor porcentaje, a la de los suprimidos (8%, n = 4). En el segundo caso (HT = 100DAP), de todos los árboles que se presentaron sobre la línea, indicando la relación armónica del modelo, la mayor proporción correspondió a los árboles potenciales (20%, n = 10) seguidos por los del presente (14%, n = 7). Por último, los individuos ubicados en la parte inferior de la línea (HT < 100DAP), estuvieron constituidos en mayor cantidad por los árboles del pasado (6%, n = 3) y del presente (4%, n = 2). Adicionalmente, en la Figura 4-3 se puede observar la representatividad del muestreo realizado para cada especie.

Parámetros de copa Los árboles potenciales y los suprimidos comprendieron individuos localizados desde el sotobosque (HT ≤ 15 m) hasta el dosel (25 m < HT ≤ 35 m), encontrados con mayor frecuencia en el sotobosque, mientras que los árboles del presente y del pasado están ubicados principalmente en el dosel, raramente en el subdosel (15 m < HT ≤ 25 m) o en posición de emergentes (HT > 35 m).

71 Considerando el conjunto total de datos de las tres especies, se observó que para calidades de copa buenas (Figura 4-9A), los árboles potenciales y del presente comprendieron mayor número de individuos (n = 15, n = 7, respectivamente), pero para los primeros estas calidades de copa buenas estuvieron asociadas principalmente con posiciones de copa deficientes (en 87% de los individuos, n = 13), mientras que en los árboles del presente las calidades de copa buenas estuvieron asociadas mayormente con posiciones de copa igualmente buenas (en 86% de los individuos, n = 6). Como era de esperarse, los árboles del pasado tuvieron baja representación (n = 2) y no existieron suprimidos con calidades de copa buenas. Para la calidad de copa regular (Figura 4-9B), los árboles potenciales comprendieron mayor cantidad de individuos (n = 14) seguidos de los del pasado (n = 4). De los primeros, al igual que en la calidad de copa buena, la mayoría estuvo asociada con posiciones de copa deficientes (el 64% de los individuos, n = 9), mientras que todos los árboles del pasado se asociaron con posiciones de copa buenas (100%, n = 4). Por último, en la calidad de copa deficiente (Figura 4-9C), la totalidad de los individuos correspondió a los árboles suprimidos (100%, n = 4), con ausencia de árboles potenciales, del presente y del pasado.

4.5 Discusión

Consideraciones sobre el muestreo La identificación del modelo arquitectónico de un árbol es difícil debido a la gran variabilidad estructural de las plantas (Édelin 1991). Por tanto, observar un sólo individuo no es suficiente para comprender el comportamiento general de una especie en un estado ontogénico determinado. Así, para determinar con precisión el desarrollo arquitectónico siempre es necesario observar el espectro completo de las fases arquitectónicas ⎯exceptuando casos de extrema simplicidad⎯ el cual se manifiesta en su totalidad únicamente cuando se considera el crecimiento del individuo desde la germinación hasta cuando el árbol florece y se dispersan sus semillas. Sin embargo, más allá de esta fase, la arquitectura del árbol continúa cambiando conforme éste crece en tamaño. Entonces, la arquitectura normalmente no secompleta en el sentido que se construye un edificio a partir de un plano que se termina, porque su esencia es el cambio (Hallé et al. 1978).

Figura 4-9. Distribución de la posición de copa (PC) por calidad de copa (CC) y por potencial de desarrollo (PO: árboles potenciales, PR: árboles del presente, PA: árboles del pasado, SU: árboles suprimidos), para individuos de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis. n: número de individuos en cada categoría por potencial de desarrollo. El número de individuos de la muestra para analizar la arquitectura de una especie depende de la complejidad y la variación de ésta (Barthélémy et al. 1991; Édelin 1991). Existen reportes desde 20 - 50, ó incluso hasta 100 individuos por especie (Sterck et al. 1991; Loup 1994; Vester 1997). En el presente estudio, debido a la relativa sencillez del modelo arquitectónico de Massart, fue suficiente seleccionar una muestra pequeña por especie (Tabla 4-1, Figura 4-3). Aunque las especies mejor representadas fueron I. tricornis y O. platyspermum, la muestra de V. pavonis fue suficiente para detectar los procesos más importantes en la construcción de su copa y para describir el esquema de su desarrollo.

Modelo y unidad arquitectónica La evaluación detallada de los caracteres morfológicos y arquitectónicos de los ejes, para cada especie, mostró una gran semejanza entre I. tricornis, O. platyspermum y V. pavonis, las cuales exhiben el mismo modelo y están conformadas por igual tipo y número de órdenes de ejes en su unidad arquitectónica (Tabla 4-2), al igual que otras Miristicáceas previamente estudiadas, como: V. michelii y V. surinamensis (Drénou 1994; Loubry 1994; Loup 1994).

73 La estructura inicial de un árbol juvenil o potencial, producto del patrón inherente o genético con el cual I. tricornis, O. platyspermum y V. pavonis construyen su forma más elemental, consiste en un individuo conformado por los tres órdenes de ejes de la unidad arquitectónica (fase 3, Figura 4- 2C-D). Cada categoría de eje es morfológica y funcionalmente diferente (Tabla 4-2). El primer eje, con función de tronco, es ortótropo el cual origina y porta las ramas. Éstas, formadas por dos tipos de ejes plagiótropos (A2 y A3), sostienen el área fotosintética y reproductiva del árbol, conformando el primer sistema de ramas. La forma inicial de ramificación o secuencia “normal” de diferenciación de los ejes, desde la germinación de la semilla (fase 1) hasta que el árbol conforma su modelo arquitectónico (fase 3, Figura 4-1), es la siguiente: el eje A1, o tronco, produce los ejes A2 y, posteriormente, a su vez éstos producen los ejes A3.

Procesos de reiteración y plan de organización Al igual que lo previamente reportado para V. michelii y V. surinamensis (Barthélémy 1991; Barthélémy et al. 1991; Drénou 1994; Loubry 1994; Loup 1994), en I. tricornis, O. platyspermum y V. pavonis también se detectaron reiteraciones traumáticas y adaptativas. Las dos clases de reiteración encontradas, traumáticas y adaptativas, desempeñan papeles fundamentales en la sobrevivencia y en la construcción de la copa de I. tricornis, O. platyspermum y V. pavonis. Todas las reiteraciones aumentan el número de ejes y, por consiguiente incrementan el número de órganos que éstos portan, para captar de una manera más eficiente los recursos a su alcance o para aprovechar incrementos energéticos, entre los cuales el más frecuente consiste en una mayor iluminación después de la apertura de un pequeño claro en el dosel. En primer lugar, como mecanismo de respuesta a los daños sufridos en la estructura vegetativa del árbol las reiteraciones traumáticas se pueden presentar en cualquier fase, y su localización dentro del árbol depende del daño sufrido que condiciona la parte de la unidad arquitectónica que se repite. Por ejemplo, en los árboles potenciales localizados en el sotobosque, frecuentemente se observaron reiteraciones traumáticas totales sobre el eje A1, situación que se detecta claramente cuando el meristema terminal ha sido dañado y luego es reemplazado por una yema lateral que repite de nuevo el modelo completo, reiniciando y relevando el

74 crecimiento de todo el árbol (Figura 4-8A-C, E-G). En los individuos juveniles las reiteraciones traumáticas totales son fáciles de identificar, lo que no sucede en los árboles adultos debido a la mayor lignificación de sus ejes y a la altura mayor de los individuos. En el caso de las reiteraciones traumáticas parciales, la muerte del meristema terminal de los ejes de las ramas trae como consecuencia, al igual que en los A1, el desarrollo de yemas laterales que producen ejes con la misma arquitectura de la rama de la cual se originaron. Estas reiteraciones parciales fueron frecuentes en los individuos juveniles, principalmente en los ejes A2, mientras que en los A3 fueron muy escasas. Entre los árboles potenciales, ubicados dentro del sotobosque, las reiteraciones traumáticas son particularmente frecuentes, abundantes y vigorosas; casi todos los individuos exhiben al menos una de ellas. Este hecho sugiere que las reiteraciones traumáticas son un mecanismo clave que aumenta la probabilidad de sobrevivencia en el sotobosque, donde los daños son frecuentes debido a los procesos de la dinámica del bosque, tales como la caída árboles o de ramas (Londoño y Jiménez 1999). Por otro lado, la excesiva presencia de reiteraciones traumáticas, en unión con copas asimétricas y poco vigorosas en ciertos individuos conforma los árboles suprimidos (Figura 4-8A-B, D-E, G), que en su mayoría han estado soportando condiciones ambientales desfavorables por mucho tiempo o que han sufrido daños grandes o sucesivos. Estos últimos árboles tienen muy poco potencial de desarrollo de su copa y, por tanto, pueden eventualmente ser eliminados de la vegetación. En segundo lugar, a diferencia de las reiteraciones traumáticas cuya aparición netamente oportunística está asociada directamente con daños, las reiteraciones adaptativas se manifiestan como un evento programado que ocurre después de un determinado umbral de diferenciación durante la vida del árbol (Barthélémy et al. 1991); i.e. éstas aparecen en determinadas fases arquitectónicas (fase 4-8) y pueden ser parciales o totales. Aunque éstas se desarrollan como un mecanismo inherente en la construcción del árbol ⎯genéticamente determinado⎯ también constituyen un mecanismo de respuesta a cambios en la energía incidente (Oldeman 1974; de Castro 1980).

75 Todas las reiteraciones adaptativas permiten expandir la copa más allá de los límites impuestos por el modelo arquitectónico (Hallé et al. 1978) y, en el caso de las tres especies estudiadas, surgen después de la fase 3. Primero aparecen las parciales (Rp, Figura 4-2E-H) que se manifiestan como ejes dediferenciados, localizados a lo largo de todo el eje A2, mediante las cuales se insertan ejes supernumerarios (A’2) entre los A2 y A3 iniciales (Figura 4-4), dando siempre como resultado que los ejes más diferenciados están en la periferia de las ramas, por lo cual han sido considerados como “la piel de la copa” (Oldeman 1990b). La disposición en abanico de las reiteraciones adaptativas parciales permite aumentar el área fotosintéticamente activa de la planta. Posteriormente, aparecen las reiteraciones totales, típicas de los árboles del presente y del pasado (fases 4-8 Figura 4-5, Figura 4-6, y Figura 4-7), que reproducen la unidad arquitectónica completa (ejes A1, A2 y A3), cada una de las cuales conforma una subcopa que interactúa con las demás como un individuo independiente dentro de la copa del árbol adulto, para aprovechar toda la energía incidente en el dosel. Estas reiteraciones totales imprimen un carácter marcado de complejidad y de rejuvenecimiento a la copa de los árboles. Después de que se detectó y publicó por primera vez el concepto de reiteración automática en las plantas (Édelin 1984 citado por Bell 1993), ésta ha resultado ser el tipo más frecuente pero también el más difícil de detectar (Oldeman 1990b; Bell 1993; Vester 1997). Aunque las reiteraciones automáticas han sido encontradas en otras especies, que también crecen según el modelo de Massart, como Agathis dammara (A. B. Lambert) L. C. Richard (Araucariaceae) y Dipterocarpus costulatus V. Sl. (Dipterocarpaceae) (Barthélémy et al. 1991), nunca han sido reportadas en Miristicáceas (Barthélémy et al. 1991; Loubry 1994; Loup 1994). Como el desarrollo arquitectónico del árbol es un proceso continuo, cuyos cambios son graduales y sin límites abruptos, las fases sólo son abstracciones y pueden existir numerosos estados transicionales, representados por aquellos individuos en los cuales se traslapan las características de dos fases sucesivas, como ocurre con las fases 5 y 7. Dependiendo del tipo de modelo arquitectónico y de la complejidad de las especies estudiadas, los criterios empleados para definir las distintos estados de desarrollo varían grandemente entre las especies (Barthélémy et

76 al. 1991; Sterck et al. 1991; Loup 1994; Vester 1997), pero hasta que no se efectúen las observaciones no es posible determinarlos con precisión. En este trabajo para las fases iniciales (1-3) se consideró la aparición de los distintos órdenes de ejes, mientras que para las demás (4-8) se tuvo en cuenta la reiteración adaptativa, modificando criterios previamente empleados en otros estudios sobre arquitectura (Sterck et al. 1991). El plan de crecimiento de las especies estudiadas puede considerarse en tres períodos ontogénicos del árbol (Oldeman 1990b; Sterck et al. 1991): el de plántula (fase 1), el de crecimiento conforme al modelo arquitectónico (fases 2-3, Figura 4-2B-D), y el de reiteración. Éste último comprende tanto la adaptación programada mediante reiteración adaptativa (fases 4-8, Figura 4-2E-H, Figura 4-5 y Figura 4-7) como el ajuste oportunístico mediante la reiteración traumática (en cualquier etapa de desarrollo desde la fase 1 hasta la 8, Figura 4-8). Luego del establecimiento inicial como plántula, durante el período ontogénico de crecimiento conforme al modelo, el arbolito comienza a desarrollar los distintos órdenes de ejes hasta construir su unidad arquitectónica completa, mediante la secuencia “normal” de diferenciación de los ejes: el eje A1 produce los ejes A2 y éstos a su vez, los ejes A3. Hasta ese momento existe un fuerte control apical del meristema del tronco (eje A1), con subordinación de los demás órdenes de ejes, y el plan de organización del árbol es claramente jerárquico. Posteriormente, cuando se inicia la reiteración adaptativa (fase 4), se pierde la secuencia inicial de diferenciación de los ejes y el plan de organización del árbol cambia: comienza a tornarse poliárquico (fase 4 y siguientes). Entonces, los ejes A2 empiezan a producir ejes dediferenciados (ejes A’2 ,Figura 4-4) ⎯i e. ejes que se desarrollan fuera de la secuencia “normal” de diferenciación⎯ en vez de generar los del orden siguiente (A3). La dediferenciación también puede ser vista como una “inversión”, o un “retroceso”, de la producción de nuevos ejes, la cual llega incluso a avanzar un orden más, hacia atrás, cuando se presentan las reiteraciones totales (ejes A’1 Figura 4-1 y Figura 4-6) sobre los A2 anteriores, en lo que aquí se ha definido como el umbral que marca el comienzo de la fase del árbol del presente (fases 5 y 6). Desde este momento hasta la muerte del árbol, empiezan a aparecer subcopas dentro de la copa del árbol, como individuos independientes que compiten entre sí (Rt, Figura 4-5 y Figura 4-7)

77 (Torquebiau 1979) citado por (Barthélémy 1991), semejantes a juveniles injertados en las ramas más viejas (Figura 4-6). Todas las reiteraciones adaptativas totales encontradas en este estudio estuvieron directamente insertadas en los ejes y no se detectó ningún cambio en la orientación de los tenedores (reiteraciones adaptativas parciales) que posteriormente diera origen a reiteraciones totales, a diferencia de lo reportado para V. surinamensis (Barthélémy et al. 1991). El modelo inicialmente construido (Figura 4-2B-H) ha desaparecido y se observa cómo la copa está compuesta por una colonia de individuos juveniles (Torquebiau 1979) citado por (Barthélémy 1991) de las fases 2, 3 y 4, unidos mediante las ramas más lignificadas y los troncos de las reiteraciones arbóreas y arbustivas (Figura 4-5 y Figura 4-7), producto de la repetición total de la unidad arquitectónica, que imprimen a la copa un carácter de rejuvenecimiento bastante acentuado. El meristema apical del eje A1 pierde fuerza, y los troncos de las subcopas de las reiteraciones adaptativas totales (ejes A’1, Figura 4-1), tienen un nivel jerárquico equivalente. El plan de organización poliárquico se expresa completamente. Durante las fases iniciales del desarrollo en el sotobosque, cada individuo tiene un sistema radical y vascular independiente, para su uso exclusivo. Por consiguiente, dentro de las cohortes de plántulas y de juveniles, los individuos se identifican claramente. Además, éstos no han alcanzado la madurez reproductiva. Por otra parte, dentro de la copa de los árboles del presente, cada una de las reiteraciones totales puede ser vista como un nuevo individuo que se origina desde la fase de plántula (fase 1) y puede crecer, dependiendo de su posición dentro de la copa, hasta conformar las reiteraciones arbóreas, arbustivas y herbáceas. Considerando el gradiente suelo-periferia de la copa, las reiteraciones totales van desde las arbóreas, que pueden llegar a exhibir una estructura similar a la de los individuos de fase 5, hasta las herbáceas, similares a los de fase 2. A diferencia de los juveniles del sotobosque, las reiteraciones totales no tienen un sistema radical ni vascular independiente y exclusivo, sino que comparten los previamente construidos, que conforman el tronco y las ramas más lignificadas y las raíces del árbol. Las reiteraciónes además, tienen la capacidad de generar los ejes más diferenciados y especializados que portan las estructuras reproductivas. Entonces, el árbol puede ser visto ya no como un solo individuo, sino como un conjunto de reiteraciones

78 (subcopas) unidas por un tronco que las levanta del suelo y las ubica en el dosel, permitiendo el acceso directo a los recursos de iluminación, facilitando el transporte de polen y de semillas. Mediante la capacidad de generar reiteraciones estas especies aumentan sus probabilidades de sobrevivencia durante su desarrollo temprano en el sotobosque (reiteraciones traumáticas) y construyen sus copas durante las etapas intermedias y finales (reiteraciones adaptativas). De esta manera, en las tres Miristicáceas estudiadas la reiteración es un mecanismo fundamental en el desarrollo de la copa, al igual que lo reportado para numerosas especies (Barthélémy 1991; Barthélémy et al. 1991; Sterck et al. 1991; Vester 1997).

Comparación entre las tres especies A pesar de la gran similitud arquitectónica entre las especies estudiadas, existen pequeñas diferencias entre ellas, al igual que al compararlas con respecto a V. michelii y V. surinamensis (Drénou 1994; Loubry 1994; Loup 1994). Por ejemplo, para las tres especies se encontró que la plagiotropía de los ejes A2 es más acentuada en los árboles potenciales que en los del presente, tanto en la orientación del eje que cambia de horizontal a oblicua, como en la disposición de las hojas, que pierden su arreglo en un solo plano con simetría dorsiventral para obtener una posición oblicua. Esta característica se observó mucho más acentuada en V. pavonis que en las otras especies. Igualmente se registró variación en los ángulos horizontales y verticales de la unión de los ejes. También se observaron cambios menores en el número de hojas que conforman las unidades de crecimiento; así I. tricornis y V. pavonis generalmente presentaron de 5 a 7 hojas por unidad de crecimiento en los ejes A2 y A3, mientras que O. platyspermum presentó de 7 a 8 hojas en los mismos ejes. Por consiguiente, el número de hojas por unidad de crecimiento y la cantidad de unidades de crecimiento por eje determinan la longitud de estos, imprimiendo diferencias entre las especies. Por otra parte, también se detectaron diferencias en la forma y la disposición de los complejos reiterados adaptativos parciales y totales. En V. pavonis se encontraron tenedores muy similares a los reportados para V. surinamensis (Barthélémy et al. 1991; Loubry 1994; Loup 1994), mientras que en I. tricornis y O. platyspermum los complejos reiterados parciales

79 fueron menos conspicuos, y tendieron a localizarse mayormente en la parte media y basal de los ejes A2. Adicionalmente el tamaño cuando los individuos alcanzan su unidad arquitectónica también varió. Por ejemplo, los juveniles de I. tricornis la alcanzaron tempranamente (desde alturas ca. de 1.5 m, Figura 4-2C-D), mientras que los de O. platyspermum con las mismas dimensiones sólo presentaron los ejes A1 y A2 (Figura 4-2B). En las tres especies estudiadas, se detectó una gran variación foliar entre los individuos juveniles y los adultos; el caso más pronunciado ocurrió en O. platyspermum cuyas hojas cambian en tamaño y forma al pasar de juveniles a adultos (árboles del presente en el dosel) mientras que en I. tricornis y, en menor grado, en V. pavonis, sólo cambia el tamaño de las láminas. Esta modificación morfológica pocas veces se reporta aunque es bastante común entre las especies arbóreas tropicales (Sanoja 1992; Vester 1997). También se encontró una gran diferencia en el tamaño de las hojas según su posición dentro de la rama y dentro de las unidades de crecimiento, de acuerdo con el estado de desarrollo de ésta (joven o más madura). Las marcas de los límites de las unidades de crecimiento de los ejes son muy difíciles de distinguir, tanto en las tres especies de este estudio como en V. surinamensis (Loubry 1994). En el caso de las estudiadas, esto se debe especialmente a que las hojas de tamaño más reducido, criterio diagnóstico importante para distinguir el crecimiento rítmico del eje, son caducas. En los individuos de gran tamaño es aun más difícil distinguir las marcas de las unidades de crecimiento, debido a la lignificación de los ejes.

Potencial de desarrollo en el bosque Los árboles potenciales, del presente y del pasado tienen estrecha relación con las fases de desarrollo arquitectónico. Así, el árbol potencial representa la etapa juvenil (fases 1-4) el cual luego se convertirá en árbol del presente (fases 5 y 6) y finalmente, en árbol del pasado (fases 7 y 8). Los árboles suprimidos exhiben características arquitectónicas similares a los del pasado (copas poco vigorosas, asimétricas, fracturadas, con altas probabilidades de muerte) que no han tenido las condiciones necesarias para desarrollarse plenamente y conformar los árboles del presente, aunque muestran tamaños y posiciones dentro del bosque similares a los juveniles.

80 Al ser individuos que no han seguido la secuencia “normal” de desarrollo, están excluidos del diagrama (Figura 4-1). De otro lado, la dispersión de los datos de I. tricornis, O. platyspermum y de las tres especies en conjunto con respecto a la línea de referencia HT = 100DAP exhibe la tendencia típica de los árboles que crecen dentro del bosque (Hallé et al. 1978). Los árboles ubicados sobre la línea muestran la relación armónica entre su altura y 100DAP, mientras que aquellos encontrados en la parte superior de ésta (HT > 100DAP) corresponden a los árboles potenciales, que evidencian los altos procesos de competencia y la regeneración del tronco por reiteración. Tal es el caso de la mayoría de los individuos de V. pavonis en los cuales HT > 100DAP. Los árboles del presente y del pasado, ubicados principalmente en la parte inferior de la línea (HT < 100DAP), deben su posición a las abundantes reiteraciones herbáceas en su copa, que la tornan menos vigorosa, situación claramente observable en los individuos de O. platyspermum localizados en la parte inferior de la línea de referencia, que corresponden a los árboles del presente y del pasado del diagrama arquitectónico (Figura 4-5 y Figura 4- 7). Los árboles potenciales, que se encuentran por debajo de la línea de referencia (HT > 100DAP), corresponden a individuos cuyas copas han sido dañadas y presentan reiteraciones traumáticas totales (Figura 4-8F), similares a individuos juveniles que aún no han alcanzado las dimensiones necesarias para poder exhibir la relación armónica del modelo.

Parámetros de copa A pesar de que la mayoría de los árboles potenciales está ubicada en posiciones de copa deficientes éstos presentaron calidades de copa buenas y regulares, sugiriendo que las tres especies tienen gran capacidad para adaptarse a las condiciones de sotobosque, como también se observó mediante el análisis de los procesos de reiteración. Esta habilidad de sobrevivencia en el sotobosque les permite continuar con el crecimiento hasta alcanzar el dosel, cuando presentan posiciones de copa buenas asociadas con calidades de copa igualmente buenas. Al analizar los parámetros de copa y las condiciones medioambientales registradas para los individuos de las tres especies en cada etapa de desarrollo (potencial, del presente, del pasado y suprimidos; Figura 4-9), de nuevo se observa una tendencia a responder positivamente frente a los

81 incrementos de luz y una adaptación de las especies para vivir en el sotobosque de estos ecosistemas, con dosel superior cerrado y densidades altas. Las características del modelo de Massart, i.e. las ramas plagiótropas, la simetría radial (Hallé et al. 1978), por un lado, unidas con la capacidad de reiteración traumática y adaptativa, por el otro, son aspectos que favorecen grandemente la sobrevivencia de los juveniles en estos bosques, condición sin la cual no se podría explicar su importancia ni su permanencia en la composición, la diversidad y la estructura de los bosques de tierra firme en la región de Araracuara (Duivenvoorden y Lips 1993; Londoño 1993; Londoño y Álvarez 1997). Investigaciones con énfasis en la diferencia entre la función estática y dinámica de la arquitectura del árbol (Vester 1997; Poorter y Werger 1999) han mostrado la disimilitud entre los adultos de las especies del sotobosque y los juveniles de las del dosel. En las tres especies estudiadas, la arquitectura juega un papel dinámico mediante el cual pueden establecerse como especies del dosel. Como arbolitos del sotobosque necesitan luz pero, al mismo tiempo, debido a sus características arquitectónicas que les permiten sobrevivir en este ambiente pueden adaptarse a las pobres condiciones lumínicas de este estrato. Durante sus primeros estados de desarrollo estas especies presentan, como era de esperarse según los planteamientos de Poorter y Werger (1999), copas estrechas y troncos delgados (Figura 4-2) con reducidos requerimientos de biomasa por incremento en unidad de altura. Por tanto, invierten una cantidad mayor de recursos en el crecimiento de ésta, lo cual se refleja en la cantidad de árboles encontrados en la parte superior y sobre la línea HT = 100DAP (Figura 4-3). Así, logran permanecer a la sombra de sus vecinos mientras continúan con su desarrollo hasta alcanzar el dosel donde se establecen completamente y conforman los árboles del presente. Entonces logran su máximo desarrollo arquitectónico, y entran en un estado de equilibrio dinámico (Hallé et al. 1978), cuando invierten más energía en el crecimiento en diámetro que en el de la altura, situación que se refleja en la dispersión de los árboles del presente y del pasado con respecto a HT = 100DAP (Figura 4-3).

82 Arquitectura y taxonomía Al igual que la taxonomía, la arquitectura se apoya en el estudio de la morfología vegetal (Hallé y Oldeman 1970; Hallé et al. 1978). Algunos botánicos pioneros de siglos pasados ya habían incluido conceptos incipientes de la arquitectura en sus observaciones y descripciones (Spruce 1861) citado por (Madriñán 1996). Hoy en día, la taxonomía y la arquitectura mantienen enfoques independientes y permanecen relativamente aisladas, con pocos trabajos que las consideran simultáneamente (e.g. Sanoja 1992). Aunque éstas comparten una base morfológica, la arquitectura considera la planta desde la germinación hasta la muerte, y constituye una aproximación dinámica con énfasis en los procesos intrínsecos de crecimiento a través del tiempo. Por el contrario, la taxonomía considera la planta sólo en un momento dado de su ciclo vital, y tiene un enfoque estático (Bell 1993; Madriñán 1996). No obstante su importancia (Hallé et al. 1978; Barthélémy et al. 1991; Vester 1997), la arquitectura comúnmente se ha visto como un conjunto fijo de características morfológicas, y se ha confundido con la fisionomía o el hábito de crecimiento de las especies (Hallé et al. 1978; Bell 1993; Madriñán 1996; Vester 1997). Por otra parte, en las descripciones taxonómicas, cada parte de la planta se observa aisladamente de las demás. Por ejemplo, las hojas se describen detalladamente pero no se tiene en cuenta dónde se insertan en la planta o el eje donde crecen, lo cual precisamente origina y explica gran parte de la variación en algunas especies. En las tres especies estudiadas, cada unidad de crecimiento comienza con la producción de una lámina foliar de tamaño muy reducido (ca. 3.0-4.0 cm x 1.5-2 cm en V. pavonis), fuera del rango de tamaño registrado para la especie (Jiménez 2000). Entonces, al aislar las distintas partes constitutivas de la planta se pierde la cohesión de la estructura general de la misma. Por el contrario, la percepción desde la arquitectura es fundamentalmente integral puesto que ésta concibe la planta como un sistema en conjunto (Hallé et al. 1978). Precisamente por su naturaleza dinámica e integral, la arquitectura puede enriquecer y complementar los estudios morfológicos de la taxonomía.

83 4.6 Agradecimientos Este artículo es parte del trabajo de grado de Jiménez, enmarcado dentro del Proyecto de doctorado: "Dinámica del bosque: el caso de dos paisajes en la Amazonia colombiana", en ejecución por A. C. Londoño (esta disertación), financiado por la Fundación Tropenbos y por el Instituto Colombiano para el Avance de la Ciencia y la Tecnología COLCIENCIAS; Carlos Rodríguez y Rosa Myriam Díaz dieron apoyo logístico en la ejecución del trabajo. La Comunidad Nonuya de Peña Roja, especialmente el Consejo de Mayores (Abel y Sebastián Rodríguez, Elías y José Moreno), brindó hospitalidad y ayuda constante; el Instituto Colombiano de Investigaciones Amazónicas (SINCHI) permitió el uso de sus instalaciones en Araracuara; Dayron Cárdenas apoyó el trabajo en el herbario Amazónico Colombiano (COAH), y Álvaro Cogollo, en el del Jardín Botánico “Joaquín Antonio Uribe” de Medellín (JAUM). Jorge Ignacio del Valle (Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín) y Carlos Eduardo Suárez facilitaron el procesamiento digital de las imágenes, al igual que Esteban Álvarez y Gustavo Cañola (Interconexión Eléctrica S. A. ISA). Ricardo Callejas (Universidad de Antioquia) colaboró durante toda la investigación, y revisó versiones preliminares de este artículo. Finalmente, esta publicación se benefició de los comentarios de dos evaluadores anónimos.

5 Composición florística de dos bosques (tierra firme y várzea) en la region de Araracuara, Amazonia colombiana

Ana Catalina Londoño y Esteban Álvarez Caldasia 19(3) 431-463 (1997)

5.1 Introducción La Amazonia noroccidental ha sido ampliamente reconocida como una de las regiones con mayor cantidad de especies de plantas leñosas del mundo (Gentry 1988a; Gentry y Ortiz 1993; Duivenvoorden 1994; Valencia et al. 1994). Pese a su apariencia homogénea a primera vista, con grandes extensiones boscosas, esta región es bastante heterogénea y ha sido descrita como un mosaico a diferentes escalas espaciales de múltiples habitats en interacción (Pires y Prance 1985; Daly y Prance 1989; Prance 1990; Schultes y Raffauf 1990; Gentry 1991c; Tuomisto et al. 1995). Dicha heterogeneidad es el resultado de procesos dinámicos interdependientes de índole climática, geológica, hidrológica y biológica, que actúan en escalas diferentes de tiempo y espacio (Bigarella y Ferreira 1985; Irion 1990; Salo y Räsänen 1990). La gran variación intra-regional en la composición y diversidad florística (Gentry 1988a) está relacionada principalmente con cambios en las características ambientales (Salo et al. 1986; Gentry 1990b; Duivenvoorden y Lips 1993; Duivenvoorden 1994; Tuomisto et al. 1995; Urrego 1997). La información sobre composición florística de los bosques de la Amazonia noroccidental proviene de dos tipos de estudios: los inventarios florísticos tradicionales (flórulas) donde se colectan muestras botánicas fértiles en áreas extensas (Renner et al. 1990; Brako y Zarucchi 1993; Sánchez 1997) y los inventarios ecológicos cuantitativos sobre pequeñas parcelas de área conocida, donde se toman muestras botánicas de todos los individuos presentes sin importar su estado reproductivo, en los cuales además se registra información sobre la importancia ecológica de las especies (Gentry 1988a; Gentry y Ortiz 1993; Duivenvoorden 1994; Ruokolainen et al. 1994; Valencia et al. 1994; Tuomisto et al. 1995). Al comparar la información proveniente de estos dos tipos de estudios es notable que el elevado número de especies por unidad de área es mucho mayor en los inventarios ecológicos que en los florísticos. Por ejemplo, en la Amazonia ecuatoriana (71000 km2) se han registrado 3100 especies de plantas con flores y se estima que deben existir al menos otras 1000 (Renner et al. 1990); esto implica que la cifra de ca. 1000 especies de angiospermas (400 árboreas) encontradas en una parcela de 1 ha (Valencia et al. 1994) representa aproximadamente un cuarto del total de plantas con

86 flores en dicha región. Pero los datos sobre la riqueza de especies en parcelas son sensibles al tamaño, forma y distribución de las mismas (Korning et al. 1991), y cada tipo de inventario produce información con características diferentes. Por tanto, la combinación y comparación de datos obtenidos con distintos métodos permite tener una idea más completa sobre la composición florística de una región determinada. En el territorio amazónico de Colombia se encuentran representados gran parte de los paisajes que existen en la hylea, con la vegetación asociada (Domínguez 1987; Schultes y Raffauf 1990; Gentry 1991c), pero el conocimiento sobre su flora es precario, tal vez más que en otras partes de la cuenca (Gentry 1991c). Para el Medio Caquetá, una de las áreas florísticamente más exploradas de la Amazonia colombiana, se estima que se conoce menos de una quinta parte de su flora (Sánchez 1997). Se cuenta con tratamientos sistemáticos (e.g. Galeano 1992; Martínez y Galeano 1994; Murillo y Franco 1995), listados de especies a nivel regional (Sánchez 1997), e inventarios en parcelas pequeñas (0.1 ha) ampliamente distribuidas (Duivenvoorden 1994; Urrego 1997), pero no de inventarios en parcelas de mayor tamaño y de carácter permanente, que permitan una evaluación continuada de la flora además de otros procesos ecológicos, como la dinámica de la vegetación [Capítulo 6]. En este artículo se presenta un análisis comparativo de la composición florística de plantas vasculares terrestres en dos parcelas rectangulares de 1.8 ha cada una, establecidas en dos bosques maduros sin intervenciones antrópicas recientes, localizados en: el Plano Sedimentario Terciario (PST), o tierra firme, y la Llanura Aluvial con inundación esporádica del río Caquetá (LAI), o várzea (M1 y M2, respectivamente Figura 2-1); esta última hace parte de la Llanura Aluvial del río Caquetá (Duivenvoorden y Lips 1993). Se plantearon las siguientes preguntas: ¿Existen diferencias florísticas entre las dos áreas de muestreo?, ¿Cuáles semejanzas (o diferencias) existen en relación con otras regiones de la Amazonia y del Neotrópico? Como parte del programa de la Fundación Tropenbos- Colombia en el área del Medio Caquetá (Araracuara) (Tropenbos- Colombia 1994), esta investigación se enfocó en los estudios detallados sobre la estructura (Álvarez 1993; Londoño 1993) y el funcionamiento de estos bosques [Capítulo 6].

87 5.2 Ubicación y acceso Las áreas de muestreo se localizan en la región de Araracuara, Amazonia colombiana, en la cuenca media del río Caquetá, en predios de la comunidad indígena Nonuya (Figura 2-1). La vegetación es boscosa con poca o ninguna intervención antrópica, y sólo en los márgenes del río Caquetá se encuentran pequeñas áreas de cultivo de tumba y quema (chagras y rastrojos) con vegetación en distintos estados sucesionales. En esta región existen diferentes asociaciones vegetales y tipos de bosques asociados con la fisiografía, las inundaciones y los suelos (Duivenvoorden y Lips 1993, 1995; Urrego 1997). El Medio Caquetá, con temperatura promedia anual de 25.7°C y precipitación promedio anual de 3059 mm (Duivenvoorden y Lips 1993), se clasifica como bosque húmedo tropical (bh-T) (Holdridge 1982). El régimen de las lluvias es casi unimodal, con disminución de la precipitación durante diciembre, enero y febrero (Figura 2-2), con ausencia de una estación seca, típica de la Amazonia noroccidental (Salati 1985). En la Amazonia colombiana PST cubre 90% de la superficie (PRORADAM 1979). Tiene altitud promedia de 60 m sobre el nivel medio del río Caquetá y se caracteriza por un alto grado de disección. En la parcela de estudio los sedimentos son arenosos, con disección regular y profunda, del Terciario Superior Amazónico (Hoorn 1994). En el sitio de estudio se encontró erosión laminar activa (Alarcón 1990). Los suelos se clasifican como Typic Kandiudults (SSS 1992) o Xanthic Ferralsols (FAO 1988; Duivenvoorden y Lips 1995) [Anexo 1, perfil 125]. La extensión de LAI es mucho menor comparada con PST, pero es importante desde el punto de vista de su utilización actual y potencial, como área de cultivo (Botero 1984; Junk 1984), y como ecotono entre las comunidades terrestres y acuáticas (Rodríguez 1992). En la parcela de inventario están presentes los complejos de orillares del río Caquetá, con topografía caracterizada por una serie continua de concavidades y convexidades, con diferencia de altura que oscila entre 0.5 - 2 m. La zona de estudio está sujeta a inundaciones esporádicas por el río Caquetá (ca. cada 10 años; com. pers. pobladores locales), aunque algunas partes de la misma son inundadas cada año por una quebrada de aguas negras (obs. pers.). Los principales procesos pedogenéticos son el aporte continuo de

88 material orgánico de la vegetación y el depósito periódico de sedimentos, sales solubles y bases, como resultado de las inundaciones. Este régimen genera alta variedad de suelos dentro del área de muestreo en comparación con la parcela de tierra firme. Los suelos de la várzea se clasifican como Typic Tropaquept, Typic Dystropept y Aquic Dystropept (Ordóñez 1990; SSS 1992; Duivenvoorden y Lips 1995) [Anexo 1, perfil 126].

5.3 Materiales y métodos

Métodos de muestreo Tanto en tierra firme como en la várzea se estableció una parcela de 1.8 ha (120 m x 150 m) donde se muestreó la vegetación vascular terrestre con altura mayor que 0.5 m. Se consideraron 17 hábitos de crecimiento diferentes agrupados en cinco categorías: arbórea, arbustiva, escandente herbácea, escandente leñosa y herbácea terrestre (Tabla 5-1). Los criterios básicos para definir los diferentes hábitos de crecimiento fueron: la presencia o ausencia de tejido leñoso, la dependencia o independencia del soporte de otras plantas y, por último, el tamaño; se tomó como límite arbitrario Ht = 3 m para separar las formas arbóreas de las arbustivas [Capítulo 2].

Análisis de los datos En los bosques inventariados se identificaron las plantas hasta especie taxonómica (Grant 1989); cuando esto no fue posible se emplearon morfoespecies en la denominación de los taxones. Para las familias de plantas superiores se siguió el sistema de Cronquist (1981), excepto Caesalpiniaceae, Fabaceae y Mimosaceae, agrupadas en Leguminosae para facilitar la comparación con otros estudios. Cecropiaceae se presenta separada de Moraceae, Hippocrateaceae aparte de Celastraceae y Mendonciaceae segregada de Acanthaceae. Para las Pteridophyta se siguió a Mabberley (1990). Durante la identificación se consultaron las colecciones del Herbario Amazónico (COAH), el Jardín Botánico de Nueva York (NY), el Jardín Botánico de Missouri (MO), el Jardín Botánico de Kew (K), el Herbario Nacional Colombiano, (COL), la Universidad de Antioquia (HUA) y el Jardín Botánico Joaquín Antonio Uribe de Medellín (JAUM). A la fecha,

89 las exsicatas se encuentran depositadas en el Herbario Amazónico (COAH), con algunos duplicados adicionales en los herbarios: COL, NY, MO, JAUM, HUA, FMB. Inicialmente se presenta la composición florística para los dos sitios (datos combinados); luego establecemos comparaciones entre los sitios inventariados (PST y LAI), y de éstos en relación con otras regiones de la Amazonia y del Neotrópico. Para evaluar las similitudes se empleó la correlación de rangos de Spearman (Statgraphics, versión 5.0). Tabla 5-1. Composición por hábitos de crecimiento para bosques de tierra firme y várzea (PST y LAI), ambos sitios (Comunes) y para el total de los dos sitios (Datos Combinados). Se excluyen epífitas (sensu stricto) y plantas con Ht < 50 cm. Grupo1 Hábito de PST LAI Comunes Datos crecimiento, combinados código No.2 %3 No. % No. % No. % Arbóreo4 Arboles, A 469 67.2 308 60.3 43 71.7 734 63.9 Helechos 1 0.1 1 0.2 0 0.0 2 0.2 arbóreos, FA Palmas arbóreas 4 0.6 4 0.8 0 0.0 8 0.7 monoestipitadas, PAM Palmas arbóreas 1 0.1 3 0.6 1 1.7 3 0.3 cespitosas, PAC Subtotal formas 475 68.1 316 61.8 44 73.3 747 65.0 arbóreas Arbustivo5 Arbustos, T 45 6.4 34 6.7 1 1.7 78 6.8 Palmas 1 0.1 1 0.2 0 0.0 2 0.2 arbustivas acaules, PTU Palmas 2 0.3 1 0.2 0 0.0 3 0.3 arbustivas cescpitosas, PTC Palmas 8 1.1 2 0.4 0 0.0 10 0.9 arbustivas monoestipitadas, PTM Subtotal formas 56 8.0 38 7.4 1 1.7 93 8.1 arbustivas

90 Escandente Escandente 19 2.7 24 4.7 1 1.7 42 3.7 herbáceo6 herbáceo, SH Hemiepífitas 13 1.9 13 2.5 1 1.7 25 2.2 herbáceas, SEH Helechos 2 0.3 5 1.0 1 1.7 6 0.5 escandentes, FSH Subtotal formas 34 4.9 42 8.2 3 5.0 73 6.4 escandentes herbáceas Escandente Escandentes 110 15.8 84 16.4 11 18.3 183 15.9 leñoso7 leñosos, SL Estranguladoras, 0 0.0 5 1.0 0 0.0 5 0.4 SZL Hemiepífitas 8 1.1 2 0.4 0 0.0 10 0.9 leñosas, SEL Palmas 0 0.0 3 0.6 0 0.0 3 0.3 escandentes, PSL Subtotal 118 16.9 94 18.4 11 18.3 201 17.5 escandentes leñosas Herbáceo Helechos 3 0.4 2 0.4 0 0.0 5 0.4 terrestre8 terrestres, FH Hierbas 12 1.7 19 3.7 1 1.7 30 2.6 terrestres, H Subtotal hierbas 15 2.1 21 4.1 1 1.7 35 3.0 terrestres TOTAL Todos los hábitos 698 100 511 100 60 100 1149 100 1Ver métodos; 2Número de especies; 3Porcentaje del total de cada sitio; 4Plantas con Ht > 3 m; 5Plantas con Ht ≤ 3 m; 6Trepadoras y hemiepífitas con tejido leñoso; 7Trepadoras y hemiepífitas sin tejido leñoso; 8Plantas sin tejido leñoso, no trepadoras, que crecen directamente sobre el piso del bosque.

5.4 Resultados Se colectaron 2846 muestras botánicas: 25% en estado fértil y 75% en condición estéril. En total se encontraron 1149 especies, 347 géneros y 98 familias botánicas, incluyendo: seis familias de pteridofitas, una familia de gimnospermas y 91 de angiospermas (81 dicotiledóneas y 10 monocotiledóneas). Identificamos hasta especie 60% del total de los

91 taxones encontrados, al 40% restante le asignamos morfoespecies y sólo el 1.6% permaneció completamente indeterminado [Anexo 2]. Se encontraron 15 especies nuevas para la ciencia, entre las cuales se destaca Pseudomonotes tropenbosii (Londoño et al. 1995) primer registro de la familia Dipterocarpaceae para el país y el segundo para el Neotrópico [Capítulo 3]. Se hicieron aportes al conocimiento de la flora local mediante nuevos registros de distribución de algunas especies, bien sea para el país o para la región del Medio Caquetá. Por ejemplo, entre las especies registradas por primera vez para el país están: Huberodendron swietenoides (Gleason) Ducke (com. per. José Luis Fernández, COL), Protium urophyllidium Daly (com. per. Douglas Daly, NY), Piper nigribaccum C.DC. y Piper cililimbum Yuncker (com. pers. Ricardo Callejas, HUA). Antes de ser registradas en este estudio, algunas de especies previamente se habían considerado endémicas en Perú (Brako y Zarucchi 1993), como Vantanea spichigeri A. Gentry, Cybianthus gigantophyllus Pipoly y Cybianthus resinosus Mez. Dado el elevado número de ejemplares botánicos colectados estériles y el estado de conocimiento de la flora de Araracuara, la composición a nivel de género debe considerarse preliminar; no obstante, se estima que no se presentarán modificaciones mayores en la identificación de familias. Aunque una gran proporción de los ejemplares tuvieron que ser asignados a morfoespecies, éstas pueden representar adecuadamente la composición de la flora a nivel local (Gentry 1992). Al considerar todos los hábitos de crecimiento, Leguminosae sobresalió por su mayor número de especies con 128 (Fabaceae 68, Mimosaceae 38 y Caesalpiniaceae 22) seguidas por Rubiaceae (64) y Lauraceae (63) (Figura 5-1A). En cuanto al número de géneros por familia (Figura 5-1B) Leguminosae nuevamente ocupó el primer lugar con 36 géneros (Fabaceae 18, Caesalpiniaceae 11 y Mimosaceae siete) mientras que el segundo y tercer lugar lo ocuparon Rubiaceae (24) y Euphorbiaceae (17), respectivamente. Entre los diez géneros más importantes (Figura 5-1C) hubo siete cuyas especies son exclusivamente arbóreas (Pouteria, Inga, Ocotea, Licania, Protium, Sloanea y Swartzia); los restantes, que incluyen especies con hábitos no arbóreos, fueron: Miconia (diez especies de

92 árboles, ocho arbustos y dos enredaderas), Philodendron (16 hemiepífitas herbáceas) y Machaerium (12 lianas y dos árboles). Para los dos bosques combinados, las especies arbóreas fueron las más abundantes (65% del total de taxones), seguidas de los escandentes en sentido amplio (i e. incluyendo leñosas y herbáceas) que representaron 24%. El resto estuvo constituido por las formas arbustivas (8%) y las herbáceas terrestres (3%). Sin embargo, si en las formas herbáceas se incluyeran plantas terrestres y trepadoras, éstas comprenderían 9% del total de especies (Tabla 5-1). Con referencia a las formas arbóreas y escandentes leñosas, la familia con mayor cantidad de especies fue Leguminosae, con 104 (14%) y 29 (15%) respectivamente; para las formas arbustivas predominó Rubiaceae (29 especies, 31%), mientras que entre las escandentes herbáceas la familia más especiosa fue Araceae (28 especies, 35%). Por otra parte, Marantaceae (siete especies, 20%) tuvo el mayor número de especies entre las herbáceas terrestres (Figura 5-2).

Comparación entre los dos sitios El total de familias presente fue similar en LAI (84) y en PST (80), con 66 comunes a los dos sitios. Adiantaceae, Asclepiadaceae, Asteraceae, Commelinaceae, Costaceae, Cyperaceae, Dichapetalaceae, Gesneriaceae, Heliconiaceae, Lytraceae, Polygonaceae, Polypodiaceae, Ranunculaceae, Rutaceae, Theophrastacae, Trigoniaceae, Verbenaceae y Vitaceae se encontraron sólo en LAI, mientras que Caryocaraceae, Celastraceae, Dennstaentiaceae, Dipterocarpaceae, Ericaceae, Gentianaceae, Humiriaceae, Hymenophyllaceae, Linaceae, Mendonciaceae, Orchidaceae, Rhizophoraceae, Styracaceae y Zamiaceae estuvieron presentes únicamente en PST.

Figura 5-1. Composición florística de dos bosques en Araracuara (datos combinados de PST y LAI) para plantas vasculares terrestres con Ht ≥ 50 cm (todos los hábitos). A: familias con mayor número de especies. B: familias con mayor número de géneros. C: géneros con mayor número de especies. Nótese la diferencia entre las escalas de los gráficos.

Figura 5-2. Porcentaje de especies por familia para diferentes hábitos de crecimiento de dos bosques en Araracuara (datos combinados de PST y LAI), para plantas vasculares terrestres con Ht ≥ 50 cm. TOT: todos los hábitos; AR: formas arbóreas; SL: formas escandentes leñososas; SH: formas escandentes herbáceas; T: formas arbustivas; H: formas herbáceas terrestres. Grupos de hábitos de crecimiento según la Tabla 3.1. Pteridophyta y Leguminosae agrupadas como una sola familia; Moraceae sensu stricto. Los hábitos arbóreos y escandentes leñosos incluyeron mayor cantidad de familias que los demás. Las diez primeras familias con mayor número de especies comprendieron el 58% de las especies entre los árboles y el 65% entre los escandentes leñosos. Por el contrario, entre las formas arbustivas, las escandentes herbáceas y las herbáceas terrestres unas pocas familias contribuyeron con un elevado porcentaje de las especies en cada hábito: dos familias con casi 50% de las especies en arbustos y escandentes

95 herbáceos, y tres familias con igual porcentaje entre las hierbas terrestres (Figura 5-2). Aunque la tercera parte (32 de 98) de las familias registradas en el estudio se encontró exclusivamente en un sitio, el aporte de ellas en número de especies fue bajo (7% y 4% del total de especies en LAI y PST, respectivamente). Además, las familias con mayor número de especies fueron similares entre los dos sitios (Figura 5-3A); de las 20 más importantes en cada sitio 16 son compartidas, entre las cuales sobresalen Leguminosae (72 especies en PST y 59 en LAI) y Rubiaceae (32 y 35 especies respectivamente). Por otra parte, entre las familias con mayor importancia en PST que en LAI están: Burseraceae (20 y cuatro especies respectivamente) y Vochysiaceae (14 y una), mientras que Myrtaceae (cuatro y 17) y Meliaceae (seis y 11) estuvieron mejor representadas en LAI. Hubo una correlación altamente significativa (rs = 0.649, p < 0.0001) entre los dos sitios con respecto a la representación de especies por familia. La cantidad de géneros hallada en cada sitio fue similar: 236 en PST y 235 en LAI. Las familas con mayor número de géneros (Figura 5-3B) fueron Leguminosae (19 y 26 en PST y LAI respectivamente) y Rubiaceae (17 y 16), y Bignoniaceae, Annonaceae y Arecaceae estuvieron entre las seis primeras. A pesar de las similitudes en cuanto a las familias con mayor número de géneros, los géneros comunes (124) representron apenas 36% del total. Los dos sitios presentaron una correlación muy baja (rs = 0.2241, p = 0.2722, n = 98 familias) con respecto al número de géneros por familia. Para los datos combinados, entre los 25 géneros con mayor número de especies hubo 20 que estuvieron presentes en los dos sitios (Figura 5-1C y Figura 5-3C) y se encontró una fuerte correlación entre éstos (rs = 0.6142, p < 0.0001, n = 25 géneros). Pero entre los 15 géneros con mayor riqueza de especies, en PST hubo mayor cantidad cuyos taxones son exclusivamente arbóreos y sólo se encontraron tres que tienen especies de otros hábitos: Miconia, Philodendron y Abuta. Por el contrario, en LAI hubo una mayor cantidad de géneros con especies no arbóreas como, Anthurium, Machaerium, Faramea, Hirtella, Paullinia y Coussarea. Los

96 géneros más importantes en PST tuvieron un mayor número de especies que los equivalentes en LAI (Figura 5-3C). El total de especies fue mayor en PST (698, 61%) que en LAI (511, 44%) y sólo 5% (60 especies) fue común. Las formas arbóreas y escandentes leñosas comprendieron la mayor cantidad de especies en ambos sitios; los arbustos representaron una mayor proporción en PST, mientras que en LAI fueron los escandentes herbáceos los que siguieron en importancia a las lianas; y las hierbas ocuparon la última posición en los dos sitios (Tabla 5- 1). Al unir los escandentes, leñosos y herbáceos, la secuencia en orden decreciente de importancia fue idéntica en ambos sitios: formas arbóreas, escandentes, arbustivas y herbáceas. Al agrupar los taxones herbáceos, trepadores y terrestres, en PST siguieron siendo la minoría mientras que en LAI esta posición la ocuparon los arbustos. Aunque PST tuvo un número ligeramente mayor de especies trepadoras su proporción con respecto al total fue menor que en LAI (Tabla 5-1). En PST se hallaron 51 familias de árboles, y en LAI, 46. Entre las diez familias con mayor número de especies, Leguminosae, Lauraceae, Sapotaceae, Chrysobalanaceae, Annonaceae y Rubiaceae tuvieron importancia comparable en ambos sitios (Figura 5-4), mientras que Burseraceae (20 especies en PST y cuatro en LAI), Melastomataceae (14 y cinco), Myrtaceae (cuatro y 16) y Meliaceae (seis y 11) tuvieron representación desigual en ambos bosques.

98 Figura 5-3 (al lado). Comparación de la composición florística entre dos bosques en Araracuara (PST y LAI) para plantas vasculares terrestres con Ht ≥ 50 cm (todos los hábitos). A: familias con mayor número de especies; B: familias con mayor número de géneros; C: géneros con mayor número de especies. Nótese la diferencia entre las escalas de los gráficos. Se encontraron 27 familias (118 especies) de las lianas (formas escandentes leñosas) en PST y 31 familias (94 especies) en LAI. Entre las diez familias con mayor número de especies hubo seis con importancia comparable en ambos sitios (Figura 5-4); Leguminosae (15 especies en PST y 12 en LAI) y Bignoniaceae (12 y 11) fueron las más importantes en ambos bosques. En tierra firme hubo mayor cantidad de Menispermaceae (12 y tres), mientras que en la várzea las Hippocrateaceae fueron más abundantes (dos y cinco). Con respecto a los escandentes herbáceos, en PST se encontraron 34 especies en 16 familias y en LAI, 42 especies en 14 familias; Araceae comprendió el mayor número de especies en cada uno de los sitios (15 y 14, respectivamente). Se observó mayor cantidad de helechos en LAI que en PST y, en este último, mayor cantidad de Melastomataceae trepadoras (Figura 5-4). Para la vegetación del sotobosque, entre los arbustos se encontraron 56 especies y 16 familias en la tierra firme; para el sitio inundable los valores respectivos fueron 38 y 15. Las tres familias con mayor número de especies fueron las mismas en ambos bosques: Rubiaceae, Arecaceae y Melastomataceae, con la diferencia de que la primera comprendió una mayor proporción de especies en la várzea que en la tierra firme, donde el número de especies estuvo distribuido más uniformemente entre las tres familias (Figura 5-4). El componente herbáceo del sotobosque estuvo compuesto por mayor número de familias (12) y de especies (22) en el sitio inundable que en la tierra firme (ocho y 15, respectivamente) con predominancia de monocotiledóneas en ambos bosques; Marantaceae (cinco) y helechos (tres) tuvieron mayor cantidad de especies en PST mientras que en LAI fueron Heliconiaceae (cinco) y Commelinaceae (tres) las más abundantes.

99 5.5 Discusión Antes de comparar nuestros resultados con los de otros bosques es preciso hacer algunas aclaraciones. Por una parte, nuestros datos provienen de inventarios localizados en áreas relativamente pequeñas en comparación con las extensiones cubiertas por otras floras locales (e.g. Sánchez 1997). Esto implica que hay muchos hábitats (diversidad beta), con sus especies típicas, que no están incluidos en nuestro estudio pero sí en otros. En segundo lugar, nuestros datos se colectaron en bosques "maduros", sin indicios de intervenciones humanas recientes; por lo tanto, especies típicas de etapas tempranas de la sucesión en claros grandes, que incluyen muchos taxones herbáceos (terrestres y escandentes) están subrepresentadas en nuestra muestra. Finalmente, dada la abrumadora complejidad de los bosques tropicales es imperativo delimitar la vegetación que se considera en cada estudio. Algunos autores tienen en cuenta sólo unas pocas familias o grupos de taxones (Ruokolainen et al. 1994; Tuomisto 1994), otros limitan sus estudios a hábitos específicos, como hierbas (Poulsen y Balslev 1991), lianas (Paz-Miño et al. 1991), o hierbas y arbustos (Gentry y Emmons 1987), mientras que lo más común es delimitar la vegetación por un tamaño arbitrario, como DAP ≥ 10 cm o DAP ≥ 2.5 cm (Gentry 1988a), o por límite de altura, como Ht ≥ 50 cm (Duivenvoorden 1994). Como nuestros datos incluyen sólo vegetación terrestre con Ht ≥ 50 cm, las hierbas de porte bajo y las epífitas sensu stricto no están representadas adecuadamente. Pero la Amazonia no es particularmente rica ni en plantas herbáceas ni en epífitas, como Centroamérica, el Norte de los Andes o el Chocó (Gentry 1986, 1988a, 1990a; Hammel 1990; Gentry 1991a).

Figura 5-4 (al lado). Porcentaje de especies por familia para diferentes hábitos de crecimiento de dos bosques en Araracuara (PST y LAI), para plantas vasculares terrestres con Ht ≥ 50 cm. TOT: todos los hábitos; AR: formas arbóreas; SL: formas escandentes leñososas; SH: formas escandentes herbáceas; T: formas arbustivas; H: formas herbáceas terrestres. Categorías de los hábitos de crecimiento según Tabla 5-1. Pteridophyta y Leguminosae agrupadas como una sola familia; Moraceae sensu stricto.

100

101

102

103 Figura 5-5 (páginas anteriores). Comparación entre familias con mayor número de especies en Araracuara y otros sitios en la Amazonia y el Neotrópico. Familias: % del total por sitio. A, B y C este estudio: TOTAL: datos combinados; PST: tierra firme; LAI: várzea. D: Medio Caquetá (Sánchez 1997); E: Medio Caquetá (Duivenvoorden 1994); F: Reserva Adolfo Ducke, Manaus, Brasil (Prance 1990); G: Cocha Cashu, Perú (Foster 1990); H): Barro Colorado, Panamá (Foster y Hubbell 1990); I: La Selva, Costa Rica (Hammel 1990); J: Amazonia Ecuador (Renner et al. 1990); K: Amazonia Perú (Brako y Zarucchi 1993); L: Cuyabeno, Ecuador (Paz-Miño et al. 1991; Poulsen y Balslev 1991; Valencia et al. 1994).

Tabla 5-2. Coeficientes de correlación de Spearman para la comparación entre las 20 familias con mayor número de especies en la región de Araracuara con otros sitios en la Amazonia y el Neotrópico. La contribución de cada familia expresada en porcentaje con respecto al total de cada sitio. Ver Figura 5-5 para la descripción de los sitios y las fuentes bibliográficas. rs: coeficiente de correlación de Spearman. p: probabilidad de error. n: 20 familias. Niveles de significancia: *: significativo para p < 0.05; **: altamente significativo para p < 0.01. SITIO TOTAL PST LAI rs p rs p rs p A) TOTAL - - 0.9302 0.0001** 0.6825 0.0029** B) PST 0.9802 0.0001** - - 0.4805 0.0362* C) LAI 0.6825 0.0029** 0.4805 0.0362* - - D) MCSAN 0.7317 0.0014** 0.5612 0.0144* 0.5239 0.0224* E) MCDUI 0.7880 0.0006** 0.7366 0.0013** 0.6205 0.0068** F) DUCKE 0.7425 0.0012** 0.7075 0.0020* 0.4082 0.0752 G) MANU 0.2949 0.1986 0.0886 0.6993 0.5423 0.0181* H) BCI 0.3929 0.0868 0.2125 0.3543 0.3596 0.1170 I) SELVA 0.5023 0.0286* 0.3136 0.1716 0.3806 0.0971 J) ECURE 0.4127 0.0720 0.2250 0.3268 0.4525 0.0486* K) PERU 0.5732 0.0125* 0.3565 0.1202 0.4788 0.0369* L) ECUVA 0.5317 0.0205 0.5232 0.0226* 0.5655 0.0137*

104 Cuando se considera la composición de familias de los datos combinados en comparación con otros bosques neotropicales, incluyendo varios en Amazonia y el Medio Caquetá, la mayor similitud se encontró, como era de esperarse, con los estudios anteriores en el Medio Caquetá, siendo mayor la semejanza con los datos del Medio Caquetá (Duivenvoorden 1994), seguida por la flora de la Reserva Ducke, en Manaus (Prance 1990) y luego por otro estudio florístico también en el Medio Caquetá (Sánchez 1997) (Figura 5-5, Tabla 5-2). La correlación en la composición para las familias más ricas en especies fue altamente significativa entre PST y el Medio Caquetá (Duivenvoorden 1994), y entre PST y la flora de Manaus (Prance 1990), y significativa en comparación con otros registros para el Medio Caquetá (Sánchez 1997) y la Reserva Cuyabeno, Ecuador (Paz- Miño et al. 1991; Poulsen y Balslev 1991; Valencia et al. 1994). Por su parte, las correlaciones más altas para LAI se presentaron nuevamente con el Medio Caquetá (Duivenvoorden 1994) seguidas en orden decreciente por las floras de la Reserva Cuyabeno, Ecuador (Paz-Miño et al. 1991; Poulsen y Balslev 1991; Valencia et al. 1994), la Reserva Manú, Perú (Foster 1990), y otros datos del Medio Caquetá (Sánchez 1997) (Figura 5- 5, Tabla 5-2). De las 15 familias más importantes en PST, LAI y los datos combinados (Figura 5-5), seis se comparten con todos los otros estudios, y la semejanza es más estrecha con el Medio Caquetá (Duivenvoorden 1994; Sánchez 1997). Entre las 15 familias más importantes en la Reserva Ducke, Amazonia central (Prance 1990) 11 son también las más importantes en las parcelas de Araracuara; ocho tienen una importancia comparable en la Amazonia ecuatoria (Renner et al. 1990) y La Selva, Costa Rica (Hammel 1990); entre estas familias hay siete comunes con la Amazonia peruana (Brako y Zarucchi 1993) y la Reserva Manú (Foster 1990), y sólo seis se comparten con la isla de Barro Colorado, Panamá (Foster y Hubbell 1990). A pesar de que nuestro estudio se hizo en un área pequeña, hay tendencias similares a las encontradas en otros bosques de tierras bajas del Neotrópico, con marcadas semejanzas con la Amazonia Central (Gentry 1988a, 1990a; Prance 1990; Ribeiro et al. 1994) (Figura 5- 5, Tabla 5-2). Leguminosae se destaca como grupo dominante en nuestros sitios de estudio y en otros neotropicales (Campbell et al. 1986; Gentry 1988a, 1990a, 1993; Duivenvoorden 1994; Valencia et al. 1994), lo cual

105 parece ser un patrón general. Sin embargo, se ha hecho póco énfasis de ello en comparación con el reconocimiento que tiene Dipterocarpaceae como la familia dominante de los bosques del Sureste asiático (Whitmore 1975; Gentry 1988a). Comparando nuestros datos con los géneros más importantes en los bosques de tierras bajas neotropicales (Gentry 1990a), de nuevo se detectaron marcadas semejanzas con la región de Manaus. Los géneros más importantes en este sitio (Gentry 1990a; Prance 1990; Ribeiro et al. 1994) y en el Medio Caquetá (este estudio; Duivenvoorden 1994; Sánchez 1997) son fundamentalmente arbóreos e incluyen a Inga, Miconia, Protium, Pouteria, Licania, Swartzia y Ocotea, principalmente. El elevado número de especies en géneros como Pouteria, Inga y Ocotea sugiere que sus centros de especiación pueden ubicarse en la Amazonia central. Por otra parte, la gran proporción de especies arbóreas y lianescentes encontrada en nuestras parcelas (Figura 5-2; Tabla 5-1), concuerda con los resultados de otras investigaciones en la Amazonia (Gentry 1982, 1988a, 1990a; Balslev y Renner 1990; Duivenvoorden 1994). Algunos estudios realizados en Amazonia han encontrado diferencias en las características de la vegetación asociadas con los distintos tipos de suelos. Por ejemplo, al comparar dos bosques de várzea y tierra firme en Ecuador se encontró que únicamente 18% del total de especies estuvieron presentes en los dos sitios (Balslev et al. 1987). Por otra parte, en inventarios de bosques de várzea y tierra firme en el río Xingú (Pará, Brasil) en 3 ha de tierra firme 15% de las especies fueron compartidas (Campbell et al. 1986), mientras que al considerar las especies de tierra firme y las de várzea, sólo 5% estuvieron presentes en ambos sitios. Las pocas especies compartidas entre bosques sobre sustratos diferentes parece ser una generalidad en la Amazonia, donde existe gran cantidad de taxones con especialización edáfica (Gentry 1988a, 1990b; Tuomisto et al. 1995). En el Medio Caquetá se han registrado variaciones en la composición florística de los bosques relacionadas con las diferencias entre paisajes fisiográficos, principalmente en cuanto al factor edáfico (drenaje, disponibilidad de nutrientes, etc.) y las inundaciones (Duivenvoorden y Lips 1993, 1995; Urrego 1997).

106 Existen evidencias de variaciones en la composición florística en relación con cambios en los sustratos edáficos atribuíbles, en algunos casos, a diferencias en la cantidad de nutrientes (Ashton 1990; Gentry 1990a, 1992) y al drenaje de los suelos (Duivenvoorden y Lips 1993) principalmente. Al comparar la flora Neotropical, Chrysobalanaceae, Lecythidaceae, Myristicaceae, Burseraceae y Bombacaceae se han señalado como familias importantes en la composición florística de los bosques de tierra firme, sobre suelos pobres en nutrientes de la Amazonia central (Gentry 1990a). Sin embargo, en nuestro estudio sólo Burseraceae tuvo una distribución muy desigual entre la tierra firme y la várzea; esta familia fue más diversa y presentó un mayor número de individuos en el primer sitio (suelos con muy bajos contenidos de nutrientes) en comparación con el segundo (suelos comparativamente más ricos), mientras que Myrtaceae y Meliaceae, consideradas familias importantes en la composición de sitios con suelos relativamente fértiles (Gentry 1990a), en nuestro estudio tuvieron una mayor importancia en la várzea. Nuestros resultados concuerdan con los registros anteriores en cuanto a las características distintivas de la flora asociada con sustratos edáficos diferentes, pero contradicen la afirmación de que en la Amazonia noroccidental existe una relación positiva entre la diversidad y la cantidad de nutrientes disponible en el suelo (Gentry 1988a). Se ha sugerido que las variables que determinan los patrones de diversidad de los bosques tropicales (en particular los del Medio Caquetá) están asociadas con la hostilidad del hábitat inducida principalmente por inundaciones y por concentraciones extremadamente bajas de nutrientes en el suelo (Duivenvoorden 1996). Contrario a los planteamientos previos (Huston 1980; Gentry 1988a; Ashton 1990), la relación entre diversidad y nutrientes del suelo es más compleja (Gentry 1992). El suelo puede estar relacionado con una productividad mayor, lo que a su vez genera alta dinámica del bosque y gran diversidad alfa de los árboles a nivel pantropical (Phillips et al. 1994). En Araracuara, en las mismas parcelas del presente estudio [Capítulo 6] se ha encontrado que el bosque de la várzea, con suelos menos pobres, tiene una dinámica mayor que el de tierra firme, lo que confirma la relación entre altas tasas de productividad y niveles altos de nutrientes en el suelo (Gentry 1988a). De hecho, en nuestra várzea los árboles son de mayor

107 tamaño que en la tierra firme, y presentan mayores tasas de crecimiento y mortalidad [Capítulo 6]; sin embargo, dada la mayor riqueza de especies de PST este patrón no se ajusta a la hipótesis de la productividad (Phillips et al. 1994), pero parece apoyar aquella de la hostilidad del hábitat (Duivenvoorden 1996), extendiéndola a casos donde las inundaciones son tan poco frecuentes como en nuestro estudio. Un efecto de la alta dinámica del bosque en LAI vs. PST sobre las diferencias observadas en la composición florística puede estar relacionado con el papel que ésta desempeña al determinar condiciones ecológicas propicias para el establecimiento y desarrollo de especies con determinados hábitos de crecimiento. Una mayor frecuencia de caída de árboles ocasiona un dosel más discontinuo, lo cual a su vez favorece el crecimiento de lianas, enredaderas e hierbas (Gentry 1991b; Hegarty y Caballé 1991). Adicionalmente, los ciclos de inundación esporádica afectan la distribución de los taxones, debido a que las especies que crecen en sitios inundables deben tener adaptaciones fisiológicas particulares (Junk 1990).

Consideraciones finales En la Amazonia noroccidental, caracterizada por un mosaico edáfico complejo (Salo et al. 1986; Salo y Räsänen 1990; Tuomisto et al. 1995), los bosques sobre distintos sustratos son ricos en especies, con pocos taxones compartidos entre los distintos tipos de vegetación (Balslev et al. 1987; Tuomisto et al. 1995). Ya que todos estos bosques tienen una notable similitud en cuanto a composición de familias y géneros, parece probable que muchas especies restringidas a diferentes hábitats sean casos típicos de especiación edáfica (Gentry 1990b). No obstante, trabajos recientes (Phillips et al. 1994), incluyendo algunos en Colombia (Duivenvoorden 1996) señalan que la dinámica natural de la vegetación es un mecanismo clave en el mantenimiento de la heterogeneidad estructural y la alta riqueza florística de estos bosques [Capítulo 6]. Estos indicios generan una amplia gama de hipótesis que se pueden poner a prueba en sitios donde se tenga información sobre la relación entre paisaje y diversidad (Duivenvoorden y Lips 1993; Urrego 1997), en combinación con resultados sobre el funcionamiento de los diferentes tipos de

108 ecosistemas (Duivenvoorden 1996) [see also Tobón 1999], como la región del Medio Caquetá [Capítulo 6]. Diferentes investigaciones han informado sobre la riqueza de especies excepcionalmente alta con base en áreas inventariadas relativamente pequeñas a través de la Amazonia noroccidental (Balslev et al. 1987; Gentry 1988a; Duivenvoorden y Lips 1993; Duivenvoorden 1994; Valencia et al. 1994; Urrego 1997). Los hallazgos de la Amazonia colombiana (Duivenvoorden 1994, Duivenvoorden y Lips 1993) incluyendo el presente [Capítulo 6], confirman que los patrones de alta riqueza florística en pequeñas áreas sean característicos de toda la Amazonia noroccidental, y no una mera particularidad de ciertas áreas específicas como se había registrado anteriormente (Gentry y Ortiz 1993). El elevado número de especies encontrado en este estudio en apenas 3.6 ha contrasta con la baja cantidad incluída en los listados de especies del Medio Caquetá, como 2150 angiospermas en ca. 1 millón de ha (Sánchez 1997), o cerca de 1200 especies de plantas vasculares en 10 parcelas de 0.1 ha en la misma región (Duivenvoorden 1994). Esta misma situación se presenta en la Amazonia ecuatoriana, para los datos de flórulas (Renner et al. 1990) y parcelas (Paz-Miño et al. 1991; Poulsen y Balslev 1991; Valencia et al. 1994), y en la Amazonia peruana, donde se registraron ca. de 7000 especies de plantas con flores en un área de 500,000 km2 (Brako y Zarucchi 1993) que contrasta con las 500 especies arbóreas en parcelas pequeñas que cubren 0.75 ha (Ruokolainen et al. 1994; Tuomisto et al. 1995). Lo anterior plantea varios interrogantes. Si los bosques de la Amazonia noroccidental fueran homogéneos entonces la interpretación de estos resultados sería que las especies están muy regularmente distribuídas, lo cual es incorrecto, debido a que hay suficiente evidencia que demuestra la heterogeneidad de la región (Duivenvoorden y Lips 1993, 1995; Tuomisto et al. 1995; Urrego 1997) y el carácter contagioso de las distribuciones de numerosas especies en los bosques tropicales (Mabberley 1992; de Barros 1986). La explicación alternativa se relaciona con los sesgos de la información proveniente de las colecciones botánicas: regiones, hábitos y familias poco colectadas en comparación con otras bien documentadas

109 (Nelson et al. 1990; Tuomisto et al. 1995). Pero además subyace el poco conocimiento florístico de la región, en particular de la parte colombiana. Los resultados presentados en este estudio, incluyendo primeros registros para el país a nivel de familia y de especies previamente consideradas endémicas en otros países de Amazonia, ilustran claramente dos situaciones. Primero, que aún falta mucho por conocer con respecto a la flora de esta región y, segundo, que las colecciones botánicas intensivas, restringidas a parcelas pequeñas, son una herramienta importante en la búsqueda de dicho conocimiento.

5.6 Agradecimientos Queremos expresar nuestra gratitud a las personas de la comunidad Nonuya de Peña Roja por permitir realizar este trabajo en su resguardo y por su colaboración. Se contó con apoyo financiero y logístico de las fundaciones Tropenbos-Colombia y Jardín Botánico "Joaquín Antonio Uribe" de Medellín, de la Universidades Nacional de Colombia seccional Medellín, la Universidad de Antioquia, y de la Corporación Colombiana para la Amazonia, Araracuara. Por otra parte, los directores de los herbarios COAH, JAUM, HUA, COL, NY, MO y K, especialmente, Mauricio Sánchez, Alvaro Cogollo, Ricardo Callejas y Brian Boom, permitieron el trabajo de comparación de especímenes botánicos. P. Acevedo (US), R.C. Barneby (NY), H.T. Beck (NY), B. Boom (NY), R. Callejas (HUA), A. Cogollo (JAUM), J. Cuatrecasas (US), D.C. Daly (NY), L.J. Dorr (NY), S. Díaz (COL), R.B. Faden (US), J.L. Fernández (COL), G. Galeano (COL), A.H. Gentry (MO), M.H. Grayum (MO), J.W. Grimmes (NY), J.A. Kallunki (NY), M.L. Kawasaki (NY), R.L. Liesner (MO), J.L. Luteyn (NY), J.M. MacDougal (MO), X. Martínez (COAH), J.D. Mitchell (NY), S.A. Mori (NY), T. Morley (MIN), M.T. Murillo (COL), M.H. Nee (NY), T.D. Pennington (K), J.J. Pipoly (MO), G.T. Prance (K), W.D. Stevens (MO), B. Ståhl (GB), M. Sánchez (COAH), W.W. Thomas (NY), I. Valdespino (NY), D.C. Wasshausen (US), H.H. van der Werff (MO), J.J. Wurdack (US) y J.L. Zarucchi (MO) ayudaron en la identificación del material botánico. Versiones preliminares de este artículo fueron revisadas y comentadas por Ricardo Callejas, Álvaro Cogollo, Ignacio del Valle, Roelof A.A. Oldeman, Juan G. Saldarriaga y dos evaluadores anónimos.

110

6 Forest dynamics in an upland and a floodplain plot near Peña Roja, Colombian Amazonia

Ana Catalina Londoño Vega

6.1 Introduction Mortality, recruitment and growth of trees in natural conditions determine the dynamics of tropical rain forest (Putz et al. 1983; Swaine and Lieberman 1987; Swaine et al. 1987; Lieberman et al. 1990; Korning and Balslev 1994; Manokaran and Swaine 1994; Phillips et al. 1994; Kenneth 1995; Condit 1998). These processes directly affect the nutrient cycling, structure and composition of the forest. Measurements of their rates are indispensable for understanding the functioning and productivity of the forests (Chao et al. 2008). Long-term demographic data obtained through repeated censuses of vegetation in permanent plots provide valuable information for efficient management strategies, which seek a balance between use and conservation of tropical forests (Manokaran and Swaine 1994; Condit 1998). It is widely recognized that the Amazon rainforest belongs to the largest and most diverse forests of the world. Marked gradients have been detected in the diversity, biomass, wood density, productivity and mortality of the forests in this region (Lewis et al. 2004a; ter Steege et al. 2006). Although mortality patterns are increasingly based on comparative studies from wide areas (Lewis et al. 2004a), it is still needed to study the local variation of the mechanisms that control tree death, particularly in the highly variable environmental setting of Colombian Amazonia (Duivenvoorden and Duque 2010). In addition, the information on the Colombian fraction of permanent forest plots is quite low (Phillips et al. 2004). Previous studies based on scattered permanent plots have shown that both mortality and growth rates are lower in eastern Amazonian and higher in western Amazonia (Chao et al. 2008). These trends are parallel to patterns in wood density, species diversity, and species composition along geologic gradients from poor soils in the Guiana Shield towards soils enriched with sediments of Andean origin in upper Amazonia. Possibly the species composition itself may be the determining factor in forest dynamics (Chao et al. 2008). In this chapter quantitative data are provided on mortality and recruitment rates, and on the diameter increment of trees in an upland forest and a

112 floodplain forest located in the heart of Colombian Amazonia. The data were obtained in two permanent plots near Araracuara and include the information available to date on periods close to a decade (between 8.6-9.6 years) from relatively large plots (1.8 ha) in the Colombian Amazon. Previously, only preliminary and fragmentary data were available in this region (Londoño and Jiménez 1999). The plots were established in the late eighties of the past century and are located in an upland unit with well- drained soils (upland or tierra firme plot) and in the floodplain of the Caquetá River (hereafter called floodplain or várzea forest). The primary objective of this chapter is to analyze the patterns in mortality, recruitment and diameter increment in these two permanent plots near Peña Roja.

6.2 Mortality and recruitment Tree mortality is a complex process that controls the density of trees in the forest (Carey et al. 1994; Manokaran and Swaine 1994). Tree death occurs at different levels of intensity, space and time, reflecting endogenous processes (e.g. aging) and exogenous disturbances, which involve the severity, frequency, duration, timescale and interaction with the ecosystem (Lugo and Scatena 1996). Normal or background mortality rates are usually below 5% per year, and may range by several orders of magnitude. This mortality tends to take place at local scales and often occurs gradually (e.g. the slow death of one single tree) and tends to increase with tree density (number of individuals per unit area) (Lewis et al. 2004b). Contrary, catastrophic mortality (> 5% per year) takes place during massive and often quite sudden events (e.g. by wind throw) (Nelson et al. 1994). These two kinds of mortality have a different effect on the succession that follows death events (Swaine et al. 1987; Matelson et al. 1995; Lugo and Scatena 1996). Usually it is difficult to determine the cause of death of an individual tree, and often several causes act in combination (Lugo and Scatena 1996; D'Angelo et al. 2004). To quantify tree mortality, types of death can be defined based on direct field inspections of the remains of the tree after its death (Gale and Barfod 1999). The type of death determines how the forest canopy is opened (Hallé et al. 1978; Hartshorn 1990b) and defines how the forest responds regarding species composition (Denslow 1987), diversity

113 (Brünig and Huang 1990; Hartshorn 1990a) and forest structure (Hubbell and Foster 1986; Swaine 1990). Different types of death create variation in gaps (Clark 1990; Carey et al. 1994) and in the regeneration opportunities for the forest (Hartshorn 1990a; Orians 1982; Negrelle 1995).

Figure 6-1. Types of tree death. Left: standing dead; middle: snapped trunk; right: uprooted. Three types of death are often distinguished (Fig. 6-1) to quantify forest dynamics: uprooted tree, snapped trunk, and standing (or upright) death (Rankin de Merona et al. 1990; Gale 1997; D'Angelo et al. 2004). For the uprooted tree, the immediate causes of death are often physical (such as strong wind, heavy rain, shallow soils, steep slope and the fall of trees interconnected by lianas; D'Angelo et al. 2004), or sometimes biotic (root rot). Death in snapped trunks is mainly attributed to attacks by fungi and insects, the effect of which may depend on wood density (Putz et al. 1983). Standing or upright death is mostly due to senility, disease and pathogen attack, along with shading by other trees (Oldeman 1990b). Light and drought are the principal abiotic factors associated with upright death. Recruitment is a manifestation of species fecundity, seed dispersal (Clark et al. 1999) as well as growth and survival of juveniles in a population (Swaine et al. 1987). Although in most reports on tropical forests recruitment is closely linked to mortality, which leads to more or less constant densities of trees with a certain size, the relationship between these two opposing processes may be weak for short periods of time or at small spatial scales (Swaine et al. 1987).

114 6.3 Methods

Study area and data collection Details of the study area and design of the permanent plots are given in Chapter 2. In each plot, all trees, tree ferns, palms and lianas with DBH ≥ 10 cm were numbered, tagged and mapped to the nearest 0.5 m. Standard voucher collections were taken to identify species (Londoño and Álvarez 1997). Subsequently, each tagged individual was measured for DBH to the nearest 0.5 mm, at a standard height of 1.3 m above the soil, or above this level in case of buttresses, silt roots or other irregularities at the trunk, using a standard diameter tape. During the establishment of the plot a subset of individuals was randomly chosen to measure the total height (Ht), height of the trunk (Hb), and two perpendicular crown projections (CD), both with a precision of 0.1 m, using a Blume-Leiss type hypsometer and metrical tape, respectively. During the last census all surviving individuals were measured for Ht, Hb CD, as well as other crown indices, using a simplification of methods derived from Dawkins (1958) and Dubois (1980). Following standard procedures, the position of the measurement was marked by bright coloured ring (orange or yellow) painted on the bark (Synnott 1979; Vallejo et al. 2005), also registering if the trunks were alive but damaged, such as leaned or broken. The establishment and first survey of the upland plot took place in September 1989 (1 ha). The floodplain plot was set-up and surveyed in September 1990 (1.8 ha). Initially, the upland plot had a size of 1 ha (100 m x 100 m). Extra area was added during September 1990 to obtain a total plot size of 120 m x 150 m (1.8 ha). Therefore, the first measurement (re- census), which was carried out in September 1990, was done for 1.0 ha only (the area installed one year earlier; Table 2-1). This implies that the results of forest dynamics in both upland and floodplain plot are presented regarding a plot size of 1.8 ha, except for the first measurement period of the upland plot. In December 1993 (upland plot) and January 1994 (floodplain plot) re-censuses were done. Subsequent recensuses were done in December 1997 (upland plot) and in April 1999 (floodplain plot). Finally, in the upland plot an extra evaluation was done regarding mortality and recruitment in March 1999. This yields a total survey period

115 of 9.58 years (115 months) in the upland plot and 8.58 years (103 months) in the floodplain plot. During the second and posterior censuses, all previously marked individuals were checked and verified if they were or alive or dead. If alive they were checked for damage, such as broken or leaning crown, or leaning or broken trunks. If they were dead, the type of death was recorded based on the observation of the type of debris or remains (Fig. 6-1), using the following categories (Rankin de Merona et al. 1990; Gale 1997): A) Standing of upright death. This occurred when the dead tree was still standing without clear signs of having been broken or uprooted. In such cases, the tree crown was still largely present in situ but fragments of fallen branches were often observed lying around the dead trunk; B) Snapped trunk. This occurred when a substantial stump of the trunk was still standing whereas another part of trunk was found fragmented on the forest floor. Usually these trunk fragments were oriented in a particular direction, except when the tree suffered death at an event in which participated several trees simultaneously; C) Uprooted. This mode of death was recorded when the trunk was found lying on the forest floor with the roots exposed and lifted; D) Decomposed. This mode of death was recorded when trees had disappeared completely leaving no trace at all. Such trunks were assumed to have died and completely decomposed; E) Other. This mode referred to the few events in which fragments were found in a decomposed state that could not be assigned to any of the aforementioned types of death. Following standard procedures (Synnott 1979, 1991; Condit 1998; Vallejo et al. 2005) recruits were defined as those individuals that reached the minimal surveying size of DBH = 10 cm after the former census. Recruits were localized, numbered, tagged, mapped, identified, and measured exactly as was done with the individuals during the initial inventory of the plots. More information regarding sampling procedures is in Chapter 2.

116

Figure 6-2. Synthesis of forest dynamics in profile diagrams for the upland (tierra firme) and the floodplain (várzea) plots in Peña Roja. Shown are cross sections and projections on the soil surface. Upper diagram: upland plot. The dotted lines indicate the trees in the back. Lower diagrams: floodplain plot.

Data processing The results are presented for each growth habit separately, and for the whole forest, considering dicot trees (trees sensu stricto without palms or lianas), palms and lianas. Tree palms do not have vascular cambium and

117 cannot show diameter increments. Therefore, for diameter increments or growth (in basal area or biomass) we present results only for trees sensu stricto. Species importance values were defined according to Curtis and McIntosh (1951). Family importance values were calculated following Mori et al. (1983). Both indiced were calculated applying biomass instead of basal area. In most demographic studies the fluxes out (mortality) and the fluxes in (recruitment) are quantified to measure the population changes over time. We applied a simple exponential model to calculate annual mortality (λ) (Sheil et al. 1995) and extended the same calculation to recruitment (κ). For mortality (λ), we used:

λ = [ln N0 – ln (N0 – Dt)] x 100 / t (6-1) where: λ = exponential mortality coefficient (in percentage per year; λ >

0); N0 = initial number of alive individuals in the inventory; Dt = number of dead individuals during the interval of time t; t = time interval between censuses in years. The same equation was used to calculate mortality for basal area (λBA) and biomass (λw). For recruitment (κ), we used a similar procedure considering an increase of the initial population, so equation 6-1 becomes:

κ = [ln (N0 +Rt) – ln (N0)] x 100 / t (6-2) where: κ = exponential recruitment coefficient (in percentage per year; κ >

0), and Rt = number of recruits during the interval of time t. In quantifying mortality, only the losses of the initial population were considered. Likewise, to calculate the exponential coefficient of recruitment only the increment in individuals with respect to the initial population was taken into account. Therefore, the calculation of recruitment presented here differs from that used by Lewis et al. (2004a). Three different variables of the vegetation were used to quantify mortality and recruitment rates, and to evaluate the types of death: i) Density, expressed as number or individuals (NI); ii) Basal area (BA, in m2) or the area covered by the transversal section of the trunk; and iii) Biomass (W, kg of dry matter), representing the above-ground biomass which was estimated using regression models, locally defined for each forest type,

118 growth habit or form (Rodríguez 1991; Álvarez 1993; Londoño and Álvarez 1993). To calculate recruitment rates in terms of basal area and biomass (Equation 6-3 and Equation 6-4), the final population was adjusted as the sum of the original population plus the recruits, adding the increment obtained during the lapse of time, either in basal area or biomass, as follows:

κAB = [ln (AB0 +RABt + ΔABt) – ln (AB0)] x t / 100 (6-3) where, κAB = coefficient of exponential recruitment in basal area; AB0 = 2 basal area of the initial population (m ); RABt = basal area of the recruited 2 stems (m ); ΔABt = basal area increment or growth of the initial population (m2).

Similarly, biomass recruitment or κW was calculated based on dry, aerial biomass changes of the initial population:

κW = [ln (W0 +RWt + ΔWt) – ln (W0)] x t / 100 (6-4) where κW = coefficient of exponential biomass recruitment; W0, = initial biomass (Kg); RWt = biomass of the recruited stems (Kg); ΔWt = biomass increment of the growth of initial population (Kg). Annual diameter increment was calculated as follows:

ADI = DBH1 – DBH0 / (t1 – t0) (6-5) where ADI = annual diametric increment (cm per year), DBH0 = DBH at the start of the time interval (t0), and DBH1 = DBH at the end period of the time interval (t1). The time interval (t1 – t0) is expressed in years. Records of ADI < -0.2 cm per year and ADI > 4 cm per year were excluded as these might be the result of measurement errors (Sheil et al. 1995; Chao et al. 2008). Finally, following standards methods (Oldeman et al. 2006), a drawing was made of a forest transect of 10 m x 100 m in each plot. In these, all plants with DBH ≥ 10 cm were included (trees, palms, lianas), taking into account their spatial coordinates, DBH, total height, trunk height, and crown size measured in two perpendicular directions.

119 Table 6-1. Summary of floristic composition and structure of the vegetation with DBH ≥ 10 cm (1.8 ha), in the upland plot and the floodplain plot at Peña Roja, Colombian Amazonia. Trees Palms Lianas Total Upland (tierra firme)a Species 257 2 4 263 Families 40 1 4 44 Density (individuals) 1455 30 4 1489 Basal area (m2) 56.47 0.44 0.05 56.96 Biomassb (ton) 635.64c 2.00d 0.80e 638.43 Diameter (cm) (mean ± one SD) 19.2 ± 11.24 13.6 ± 1.91 12.3 ± 0.90 19.0 ± 11.2 Diameter (cm) (min – max) 10.0 – 87.4 10.1 – 16.8 11.1 – 13.2 10.0 – 87.4 Total height (m) (mean ± one 20.2 ± 5.3 16.2 ± 3.7 27.2 ± 4.7 20.1 ± 5.3 SD) Total height (m) (min – max) 6.5 – 37.7 10.0 – 25.8 21.0 – 27.2 6.5 – 37.7 Annual growth DBH (cm per 0.13 ± 0.14 year) (mean ± one SD) Annual growth DBH (cm per -0.13 – 0.13 year) (min – max) Floodplain (várzea)a Species 182 3 15 200 Families 40 1 11 45 Density (individuals or stems) 1051 104 25 1180 Basal area (m2) 39.55 1.59 0.48 41.62 Biomassb (ton) 421.3f 7.59d 56.9e 435.8 Diameter (cm) (mean) 18.94 13.75 14.49 18.49 Diameter (cm) (min – max) 10.0– 90.2 10.2 – 25.1 10.0 – 38.0 10.0 – 90.2 Total height (m) (mean) 16.0 13.8 27.5 16.0 Total height (m) (min – max) 1.0 – 40.7 4.0 – 29.0 16.0 – 35.0 1.0 – 40.7 Annual growth DBH (cm per 0.22 ± 0.31 year) (mean ± one SD) Annual growth DBH (cm per -0.18 – 2.53 year) (min – max) aData from final inventories (TF 1997, VA 1999) bBiomass (Y, dry weight in kg), calculated by regression (DBH in cm), as follows: cTrees Upland: ln(Y) = -1.6028 + 2.4242 * ln(DBH), r2 = 0.98 (Rodríguez 1991); dPalms Upland and Floodplain: ln(Y) = -3.956 + 1.553 * ln(DBH2), r2 = 0.96 (Álvarez 1993); eLianas Upland and Floodplain: ln(Y) = 0.330 + 0.987 * ln(DBH2), r2 = 0.84 (Álvarez 1993); fTrees Floodplain: ln(Y) = -2.034 + 1.253 * ln(DBH2) r2 = 0.97, for trees with DBH between 10 cm and 130 cm (Álvarez 1993). Biomass of strangling figs calculated as trees.

120 6.4 Results

Initial family composition and structure A summary of the main aspects of forest composition and structure is presented in Table 6-1 (Londoño 1993; Londoño and Álvarez 1997). The species richness was higher in the upland than in the floodplain plot. The latter plot contained a slightly higher number of families. In the floodplain forest palms and lianas were relatively abundant and diverse, and also showed a comparatively high basal area. In the upland plot the density, basal area and biomass of the dicotyledonous trees were comparatively high. The tree crowns of the largest trees were more connected to each other in the upland plot than in the floodplain plot (Fig. 6-2). In the upland plot crown diameters ranged between 0.6 m and 23.3 m, and showed an average of 5.5 m. The thickest tree in this permanent plot had a DBH of 87.4 cm (measured above the buttresses) and belonged to Pseudomonotes tropenbosii. In the immediate surroundings of the upland plot individuals with DBH up to 100 cm were seen of this species. The tree height recorded in upland plot varied between 6.5 m and 37.7 m. The largest trees (canopy height > 35 m) belonged to Caryocar gracile, Erisma splendens, Cariniana decandra, Pouteria CL-1017, Aspidosperma excelsum, Eschweilera punctata, Monopteryx uaucu and Pseudomonotes tropenbosii. The latter three species showed crown diameters between 11.6 and 23.3 m. Trees from Cariniana decandra and Pseudomonotes tropenbosii were found with the highest biomass (9.1 and 10.2 ton per tree, respectively). In the floodplain plot, the thickest tree belonged to Parkia multijuga (DBH = 90.2 cm). In the direct surroundings of the plot trees with a DBH up to 130 cm were observed (Londoño 1993). The crown diameter of the trees varied between 0.30 m and 27.0 m (average of 5.5 m), and the largest crown was from a tree of Hyeronima alchorneoides (27.6 m x 26.2 m) The trees showed a height between 1.0 and 40.7 m; trees from Parkia multijuga and Pseudolmedia laevis were highest (height > 40 m). The heaviest trees showed a biomass of 8.0 and 9.3 ton per tree and belonged to Campsiandra angustifolia and Parkia multijuga, respectively.

121 In trunk density, the diameter distributions showed an inverse-J shape, which is characteristic for humid lowland forests of mixed species composition (Fig. 6-3). In the floodplain plot the proportion of thin stems (10 ≤ DBH < 20 cm) was slightly higher than in the upland plots, and this tendency was also visible in the basal area and the biomass (Fig. 6-3 left). Large trees (DBH ≥ 60 cm) were rare in both plots, and contribute similarly in basal area and biomass. Table 6-2. Trunk density (NI) and importance values (IVI) for the ten most important species in the upland and floodplain plot during three censuses. Upland NI IVI (%) 1990 1993 1997 1990 1993 1997 Pseudomonotes tropenbosii 66 69 70 8.44 8.66 8.66 Monopteryx uaucu 43 43 44 5.07 5.13 5.26 Eschweilera laevicarpa 80 78 79 4.50 4.40 4.46 Eschweilera punctata 58 58 57 4.07 4.10 4.11 Eschweilera ovalifolia 62 61 60 3.58 3.55 3.51 Eschweilera parvifolia 58 59 58 3.15 3.21 3.21 Scleronema micranthum 30 31 32 2.27 2.34 2.44 Aspidosperma excelsum 11 10 10 2.00 1.98 2.00 Erisma splendens 20 20 20 1.84 1.85 1.87 Brosimum rubescens 29 29 28 1.81 1.82 1.79 All species 1504 1505 1489 100 100 100

Floodplain NI IVI (%) 1990 1994 1999 1990 1994 1999 Brownea macrophylla 170 172 170 9.68 9.31 9.66 Astrocaryum sciophilum 75 75 63 4.18 3.97 3.75 Hyeronima alchorneoides 28 29 25 3.77 3.73 3.37 Eschweilera andina 29 29 28 3.10 3.02 3.05 Inga EA-397 31 34 26 2.48 2.64 2.32 Campsiandra angustifolia 19 19 19 2.44 2.33 2.48 Sterculia apeibophylla 13 14 13 2.36 2.31 1.94 Zygia latifolia 32 34 43 2.32 2.32 2.93 Pachira insignis 23 23 21 2.21 2.13 2.11 Euterpe precatoria 37 39 37 2.08 2.07 2.18 All species 1207 1268 1180 100 100 100

122

Figure 6-3. Diameter distribution regarding trunk density, basal area and biomass at the 1990 census (diagrams left) and regarding the mortality (over a cumulative census period of 8.6 y) in trunks, basal area and biomass (diagrams right). Light-grey colums are from the upland plot and dark-grey columns from the floodplain plot. The diameter class width is 10 cm (the centre of the class is indicated). The ten most important species in the upland and floodplain plots are listed in Table 6-2 (see also Appendix 3). Overall, the rankings of the species based on their importance values did not change between the various censuses (1990-1997 in the upland plot and 1990-1999 in the floodplain plot) despite slight differences in species composition due to tree mortality and recruitment. In the upland plot Lecythidaceae, Fabaceae,

123 Sapotaceae, Lauraceae, Dipterocarpaceae, Vochysiaceae, Burseraceae, Apocynaceae, Chrysobalanaceae and Myristicaceae were the most important families (Fig. 6-4; Appendix 4). In the floodplain plot, important families were Caesalpiniaceae, Mimosaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Sapotaceae, Lecythidaceae, Rubiaceae, Arecaceae, Annonaceae and Chrysobalanaceae. In both plots, Leguminosae was most important if Fabaceae, Mimosaceae and Caesalpiniaceae were combined into this family.

Mortality In the upland plot, for the cumulative period of 1990 to 1999 (8.6 y) 131 trees died (8.7% of the initial population), which corresponded to 15 dead trunks per year on average (Table 6-3). Over that same time lapse, 191 trunks died in the floodplain plot (16% of the initial population), corresponding to a mean of 22 dead individuals per year. Thus, if mortality was based on the number of dying trunks, the upland plot yielded a rate almost two times as low as recorded in the floodplain plot (λ = 1.06 versus λ = 2.0, respectively, over 8.6 y). In terms of basal area and biomass, the discrepancies in mortality rates between the floodplain and upland plot were even more pronounced. For both basal area and biomass negative mortality rates were found, over certain time lapses. In these cases the diameter increment of the living trunks yielded an increase in basal area and biomass, which surpassed their loss through trunk death. This implied that the forests showed a net increment in basal area and biomass over these periods. Most of the mortality affected relatively thin stems (Figure 6-3 right). For the cumulative censuses period of 8.6 y, 73% of the dead trees in the upland plot had DBH < 20 cm (for basal area this percentage was 35% and for biomass 27%). In the floodplain plot these percentages were 73%, 29%, and 21%, respectively. Using basal area or biomass, mortality was more evenly spread over the diameter classes, especially in the floodplain plot. Large trees contributed substantially to the mortality rates calculated for basal area and biomass.

124

Figure 6-4. Family importance index (%) in the upland (left) and floodplain (right) plots. NI% = relative number of individuals; DI% = relative number of species; W% = relative above-ground biomass. Data of the 1990 census. In the upland plot, for the total period of 8.6 y, most death individuals were found in Burseraceae (22), followed by Fabaceae (13), Lecythidaceae (13), Lauraceae (12) and Sapotaceae (10), together corresponding to 71% of lost individuals, 77% of the species that had died, and 77% of the biomass of all dead trunks. Dipterocarpaceae, which was only represented by one species, contributed to 10% of the mortality in biomass. Species that died often were Protium paniculatum (10 trees), Diplotropis martiusii (7 trees), Eschweilera parvifolia (5 trees) and Protium hebetatum (5 trees). In the same time lapse, in the floodplain plot a high mortality was found among trunks from Arecaceae (27), Mimosaceae (21), Rubiaceae (16), Euphorbiaceae (14) and Caesalpiniaceae (12). Together these represented 47% of the dead trunks, 70% of the species that had died, and 36% of the biomass of all dead trunks. Astrocaryum sciophilum (16 palms), Brownea

125 macrophylla (10 trees) and Euterpe precatoria (8 palms) died abundantly. In both plots most dead trees were from only one individual per species. Table 6-3. Mortality and recruitment based on the measurement of individuals (NI), basal area (BA) and biomass (W) in the upland and floodplain plot at Peña Roja, Colombian Amazonia, for different periods of time measured in 1.8 ha. Data from dicot trees, palms and lianas combined; DBH ≥ 10 cm). Periods Interval-1 Interval-2 Total Upland Period (years of 1990-1993 1993-1999 1990-1999 census) (3.3) (5.3) (8.6) NI Initial NI 1504 1505 1504 (individuals) Dead NI 66 65 131 Recruited NI 67 49 116 Final NI 1505 1489 1489 Mortality λ (% y-1) 1.35 0.84 1.06 Recruitment κ (% y-1) 1.31 0.61 0.87 BA (m2) Periods (years of 1990-1993 1993-1997 1990-1997 census) (3.3) (4.0) (7.3) Initial BA 55.524 55.877 55.524 Dead BA 1.960 2.160 4.191 Recruited BA 0.568 0.429 1.080 Final BA 55.878 56.963 56.963 Growth in BA 1.745 2.816 4.485 Mortality λ (% y-1) 0.12 -0.29 -0.07 Recruitment κ (% y-1) 1.22 1.41 1.30 W (ton) Initial W 615.42 621.54 615.42 Dead W 19.97 22.08 42.94 Recruited W 3.87 2.94 7.51 Final W 621.54 638.43 638.43 Growth in W 22.21 36.04 57.30 Mortality λ (% y-1) -0.11 -0.56 -0.32 Recruitment κ (% y-1) 1.25 1.52 1.37 Floodplain Periods (years of 1990-1993 1993-1999 1990-1999 census) (3.3) (5.3) (8.6) NI Initial NI 1207 1185 1207 (individuals) Dead NI 83 109 191 Recruited NI 61 104 164 Final NI 1185 1180 1180

126 Mortality λ (% y-1) 2.14 1.84 2.01 Recruitment κ (% y-1) 1.48 1.60 1.48 BA (m2) Initial BA 40.598 39.653 40.598 Dead BA 4.192 3.055 7.113 Recruited BA 0.573 1.077 1.974 Final BA 39.653 41.622 41.622 Growth in BA 2.674 3.947 6.162 Mortality λ (% y-1) 1.14 -0.42 0.28 Recruitment κ (% y-1) 2.31 2.27 2.13 W (ton) Initial W 423.77 410.41 423.77 Dead W 49.35 29.80 77.68 Recruited W 4.88 8.50 16.70 Final W 410.41 435.83 435.83 Growth in W 31.12 46.72 73.05 Mortality λ (% y-1) 1.32 -0.77 0.13 Recruitment κ (% y-1) 2.45 2.40 2.24

Types of death In the upland plot more trees died standing than in the floodplain plot (Table 6-4). For the total census period (8.6 y) 29% of the trunks died standing in the upland plot, and only 17% died as such in the floodplain plot. Regarding death by uprooting (tree fall) the results were opposite: in the upland plot only 10% of the trunks had died by uprooting (over 8.6 y) whereas in the floodplain this proportion was two times higher. All these differences between the two plots were more pronounced when mortality was calculated for basal area and biomass. Death through snapping trunks was the most common mode of death, in both plots. Remarkably, 17% of the dead trunks had disappeared entirely in the floodplain plot after 8.6 y, against only 2% in the upland plot.

Recruitment and growth Both plots showed different degrees of recruitment during the total interval (1990-1999) of 8.6 years (Table 6.3). In terms of individuals the recruitment in the upland plot was 7.7% (with respect to initial density, for stems ≥ 10 cm), representing a κ of 0.87% per year. In the floodplain plot this recruitment was almost two times higher (13.6% representing a κ of 1.48% per year). A similar between-plot difference was found for 2 recruitment in terms of basal area (1.97 m and a κAB of 1.30% per year in

127 2 the floodplain plot versus 1.08 m and a κAB of 2.13% per year in the upland plot) and biomass (16.7 ton and a κW of 1.37% per year in the floodplain plot versus 7.51 ton and a κW of 2.24% per year in the upland plot). The average annual growth in terms of diameter increment was 0.13 cm per year in the upland plot. In the floodplain plot is was almost twice as high (0.22 cm per year)(Table 6-5). Thin trees showed a wider range in diameter increments than thick trees (Fig. 6-5). In both plots, newly recruited individuals showed higher mean and maximum diameter increments. In the upland plot, sub-canopy individuals of 10-15 m height showed the highest annual diameter increments. In the floodplain, this happened with sub-canopy individuals of 15-20 m height. On average, however, and in both forests, larger individuals showed a tendency of faster annual growth in trunk diameter. Of the most important species in the upland plot, Pseudomonotes tropenbosii, Monopteryx uaucu, Aspidosperma excelsum and Scleronema micranthum showed the highest average annual diameter increments. These four species reached the upper canopy. In the floodplain plot, Inga EA-397, Hyeronima alchorneoides, Sterculia apeibophylla and Eschweilera andina were the fastest growing species on a yearly basis. The first species reached the middle part of canopy, and the other three were upper canopy species. The dominant species in this forest (Brownea macrophylla) showed a mean annual diameter increment of 0.05, which represented only 38% of the average of all trunks in the plot.

128 Table 6-4. Modes of death for different census periods in the two plots, in absolute values and in proportion to the first census (three columns at the right). NI = number of trunks, BA = basal area, W = biomass. Upland 1990-1993 1993-1997 1997-1999 1990-1999 NI BA (m2) W (ton) NI BA (m2) W (ton) NI BA (m2) W (ton) NI (%) BA (%) W (%) Uprooted 5 0.19 1.8 8 0.35 4.1 1 0.04 0.3 10.0 13.1 14.2 Snapped 32 0.96 9.7 43 1.13 10.7 8 0.16 1.4 59.3 52.3 49.8 Standing 27 0.79 8.2 13 0.67 7.2 0 0 0 28.6 33.7 35.3 Decomposed 2 0.03 0.2 1 0.02 0.1 0 0 0 2.1 1.0 0.7 Other 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Total 66 2.0 20.0 65 2.2 22.1 9 0.2 1.7 100 100 100

Floodplain 1990-1994 1994-1999 1990-1999 NI BA (m2) W (ton) NI BA (m2) W (ton) NI (%) BA (%) W (%) Uprooted 19 1.2 14.0 19 0.8 8.4 19.8 27.9 28.3 Snapped 39 2.6 32.0 43 1.2 12.5 42.7 53.3 56.2 Standing 13 0.2 2.1 20 0.6 5.7 17.2 11.2 9.8 Decomposed 12 0.2 1.4 20 0.3 2.5 16.7 6.3 4.9 Other 0 0 0 7 0.1 0.7 3.7 1.2 0.9 Total 83 4.2 49.4 109 3.1 29.8 100 100 100

129 Table 6-5. Annual diameter increment (cm per year) for in the upland and floodplain plots in Peña Roja (all data from individuals with DBH ≥ 10 cm, found in 1.8 ha). Annual diameter increment (cm per year) Maximum Minimum Mean ± one SD Upland (1990-1997) Pseudomonotes tropenbosii 0.48 0.00 0.20 ± 0.13 Monopteryx uaucu 0.78 -0.01 0.19 ± 0.19 Eschweilera laevicarpa 0.44 -0.13 0.06 ± 0.07 Eschweilera punctata 0.88 0.00 0.11 ± 0.13 Eschweilera ovalifolia 0.20 -0.01 0.06 ± 0.5 Eschweilera parvifolia 0.89 -0.01 0.09 ± 0.13 Scleronema micranthum 0.50 0.03 0.15 ± 0.11 Aspidosperma excelsum 0.73 0.03 0.18 ± 0.23 Erisma splendens 0.29 0.01 0.12 ± 0.08 Brosimum rubescens 0.25 0.00 0.09 ± 0.08 All tree species 1.35 -0.13 0.13 ± 0.14 Floodplain (1990-1999) Brownea macrophylla 0.82 -0.17 0.06 ± 0.09 Astrocaryum sciophilum 0.74 -0.07 0.11 ± 0.21 Hyeronima alchorneoides 1.57 0.00 0.45 ± 0.40 Eschweilera andina 1.17 -0.18 0.28 ± 0.30 Inga EA-397 2.07 0.02 0.80 ± 0.54 Campsiandra angustifolia 0.48 -0.05 0.12 ± 0.14 Sterculia apeibophylla 0.83 0.01 0.29 ± 0.28 Zygia latifolia 0.79 -0.18 0.12 ± 0.19 Pachira insignis 0.67 0.00 0.22 ± 0.22 Euterpe precatoria 0.53 -0.11 0.03 ± 0.10 All species 2.53 -0.18 0.22 ± 0.31

130

Fig. 6-5. Annual diameter increment (ADI) for different growth forms, DBH classes and height classes (RA: Rasant (Ht ≥ 0, < 5 m); UN: understorey (Ht ≥ 5 m, < 10 m); SC-L: subcanopy, low (Ht ≥ 10 m, < 15 m); SC-H: subcanopy, high (Ht ≥ 15 m, < 20 m); CA-L: canopy, low (Ht ≥ 20 m, < 25 m); CA-H: canopy, high (Ht ≥ 25 m, < 30 m); EM-L: emergent, low (Ht ≥ 30 m, < 35 m); EM-H: (Ht ≥ 35 m, < 40 m); SE: super emergent (Ht ≥ 40 m) in the upland plot (left) and floodplain plot (right) in Peña Roja. Measurements periods were 1990-1997 for the upland plot and 1990-1999 for the floodplain plot. The vertical bars denote the maximum and minimum increments.

131 Table 6-6. Mortality rate (λ) and recruitment rate (κ) in tropical forests (DBH ≥ 10 cm). Locality Plot size t (y) λ (% y-1) κ (% y-1) (ha) Peña Roja, upland (tierra firme) 1.8 3.3 1.35 1.31 (Amazonia, Colombia)1 Peña Roja, upland (tierra firme) 1.8 5.3 0.84 0.61 (Amazonia, Colombia)1 Peña Roja, upland (tierra firme) 1.8 8.6 1.06 0.87 (Amazonia, Colombia)1 Peña Roja, floodplain (várzea) 1.8 3.3 2.14 1.48 (Amazonia, Colombia)1 Peña Roja, floodplain (várzea) 1.8 5.3 1.84 1.60 (Amazonia, Colombia)1 Peña Roja, floodplain (várzea) 1.8 8.4 2.01 1.48 (Amazonia, Colombia)1 Bosque andino Occidental 2.6 2.70 (Colombia)2 Magdalena tierra firme, Puerto 2.40 2.85 Nare (Colombia)2 Chocó, flooded (Colombia)2 2.33 2.70 Magdalena, dry forest (Colombia)2 1.93 1.98 Añangú, tierra firme (Amazonia, 1 4.9 1.88 1.78 Ecuador)3 Cuyabeno, tierra firme (Amazonia, 1 2.5 1.04 3.09 Ecuador)3 Cocha Cashu, (Amazonia, Perú)4 0.9 10 1.77 0.81 Tambopata 2, llanura aluvial 0.95 7.75 1.84 2.83 (Amazonia, Perú)5 Tambopata 3, llanura inundable 1 7.75 2.85 2.37 (Amazonia, Perú)5 Tambopata 4, arcillas (Amazonia, 1 11.67 1.97 1.96 Perú) Tambopata 5, arena-arcilla 2 7.75 2.70 2.25 (Amazonia, Perú)5 Manaus (Amazonia, Brasil)6 5 5 1.15 0.87 Manaus (Amazonia, Brasil)7 16 17.2 - 19.5 3.67 ± 0.7 Gama galery forest (Cerrado, 3.2 6 3.5 2.7 Brasil)8 Reserva forestal Linhares (bosque 2.5 15 1.26 - 3.55 Atlántico, Brasil)9

132 San Carlos (Amazonia, 1 10 1.18 Venezuela)10 Bosques montanos (Venezuela) 4.25 10 - 29 1.67 ± 0.67 Trunks Bosques montanos (Venezuela) 4.25 10 - 29 1.81 ± 1.10 Biomass11 Northwest Amazonia12 1 ~10 2.34 ± 0.31 Northeast Amazonia12 0.5 ~10 1.21 ± 0.53 Amazonia (mean 50 plots) interval 0.42 - 9 6.4 ± 0.7 1.50 ± 0.19 1.59 ± 0.19 113 Amazonia (mean 50 plots) interval 0.42 - 9 6.4 ± 0.7 2.06 ± 0.25 1.77 ± 0.22 213 La Selva, Parcela 1 (Costa Rica)14 4.4 13 1.80 1.33 La Selva, Parcela 2 (Costa Rica)14 4 13 2.01 1.67 La Selva, Parcela 3 (Costa Rica)14 4 13 2.24 1.80 Barro Colorado (Panamá)15 50 3 3.4 ± 0.3 Barro Colorado (Panamá)15 50 5 2.6 ± 0.2 1This dissertation; 2Álvarez et al. 2008; 3Korning and Balslev 1994; 4Gentry and Terborgh 1990; 5Phillips et al. 1994 6Rankin de Merona et al. 1990; 7D'Angelo et al. 2004; 8Felfili 1995; 9Rolim et al. 1999; 10Uhl et al. 1988; 11Carey et al. 1994; 12Chao et al. 2008; 13Lewis et al. 2004a; 14Lieberman et al. 1985; 15Condit et al. 1995

6.5 Discussion

Mortality and recruitment rates in the two plots The annual rates of mortality and recruitment observed in the upland and floodplain plots are within the range previously reported for tropical forests, from the Neotropics as well as the Paleotropics (Lieberman et al. 1985; Uhl et al. 1988; Lieberman et al. 1990; Rankin de Merona et al. 1990; Carey et al. 1994; Korning and Balslev 1994; Manokaran and Swaine 1994; Condit et al. 1995; Felfili 1995; Phillips 1998a; Rolim et al. 1999; D'Angelo et al. 2004; Lewis et al. 2004a; Phillips et al. 2004; Álvarez et al. 2008; Chao et al. 2008). The density-based annual mortality rates of the upland plot were near the lower limit reported for the northeast Amazonia (Phillips et al. 2004; Chao et al. 2008; Table 6-6). The density-based annual mortality rates of the floodplain plot were at the lower limit for the forests in northwestern Amazonia (Phillips et al. 2004; Chao et al. 2008; Table 6-6). A similar result was obtained for recruitment.

133 For both plots the mortality rate based on number of individuals was higher than recruitment rate in all time lapses, indicating that mortality preceded recruitment. However, the average of these mortality and recruitment rates, which represent a measure of turnover, was lower in the upland plot than in the floodplain plot (Fig. 6-6). Compared to other Neotropical forests, the turnover in both plots was relatively low (Phillips et al. 2004). Reviewed by Phillips et al. (2004), mortality and recruitment rates in Amazonia across 97 sites showed an average of ca. 2% per year. Higher turnover rates were found in the northwestern Amazon compared to eastern and central Amazonia, on rich soils compared to poor soils, and in areas without marked seasonality in rainfall compared to areas where climate showed a pronounced dry season. Phillips et al. (2004) further reported that Pan-Amazonian averages for mortality (at 52 sites) increased from 1.58 ± 0.1 to 1.91 ± 0.13% per year (corrected for census interval) for two successive periods between 1976-2001. Also recruitment rates (57 sites) increased from 1.70 ± 0.11 to 2.34 ± 0.15% per year and turnover rates (55 sites) from 1.65 ± 0.09 to 2.11 ± 0.12% per year, indicating that the dynamics of these forests has increased over the years. The mortality rates recorded in the plots near Peña Roja were below 5%, and therefore corresponded to so-called background mortality (Lugo and Scatena 1996). Catastrophic events, such as those reported in Peru (Foster and Terborgh 1998), are not known from the study area at Peña Roja. For most tropical forest trees the annual mortality ranges between 1% and 3%. Higher rates were reported from El Verde in Puerto Rico (Crow 1980), Barro Colorado Island in Panama (Hubbell and Foster 1990), and Añangu in Ecuador (Korning and Balslev 1994). On Barro Colorado the high mortality (3%) was attributed to a prolonged and severe dry season weather event associated with the "El Niño" (Hubbell and Foster 1990). Reports of mortality rates from before de 1983 drought in Barro Colorado (Putz and Milton 1983) were much lower (1.83% and 1.06%). On the other hand, low levels of mortality have been associated with soil substrates that are low in nutrients (Rankin de Merona et al. 1990; Manokaran and Swaine 1994, Phillips et al. 2004).

134 The increased mortality observed in the floodplain forest can be explained by the combined effect of a poorly drained soil and periodic flooding. Both factors may induce the formation of shallow root systems and increase the odds of death for species not well adapted to flooding. In general, mortality and recruitment rates vary due to multiple causes, such as the calculation method (Carey et al. 1994) and the length of the interval between censuses, as short periods cause more noise in the estimates (Condit et al. 1995; Hall et al. 1998; Londoño and Jiménez 1999; Lewis et al. 2004ab). The census date may be influenced by climate seasonality, which in turn might affect mortality and recruitment events (Condit et al. 1996; Phillips et al. 2004). Also the size and shape of the permanent plots, the bias of researchers to select high biomass forests and avoid large clearings (Laurance et al. 1998; Phillips et al. 2004; Vallejo et al. 2005), or activities related to plot establishment, measurements and botanical collections (Phillips 1998b) may affect the information of mortality and recruitment. The exponential models used to estimate the mortality and recruitment rates depart from the assumption of a constant rate of population increase or decrease over time (Sheil et al. 1995). This represents a considerable simplification compared to the complex situation in the forests in terms of different species temperaments (Table 6-5), and the coexistence of populations with different life spans (Condit et al. 1995; Sheil and May 1996; Rolim et al. 1999; Echeverri and López 2000; Alcaraz 2001). Mortality rates are usually based on the death of individuals. However, the rate thus obtained may not fully represent the impact of mortality on the forest. Considering the intricate relationships between different ecosystem components, and the complexity of the energy flows and biogeochemical cycles, the death of some individuals should be considered as freeing space and nutrients, as well as increased availability of light for the survivors (Franklin et al. 1987). Mortality rates calculated using basal area and biomass better illustrate the changes in the forest, since the death of one large individual will release a far greater amount of resources (space, nutrients, light) compared to the death of a thin individual of low biomass. These mortality rates may become negative if the gain in basal area or biomass (due to growth of surviving individuals) is higher than the net loss over the period examined (accumulation phase according to Hallé et al.

135 1978). In the floodplain plot, the mortality rates regarding basal area and biomass were low (1.14% and 1.32%, respectively) during the initial census period, and became negative in the second census period (-0.42% and -0.77, respectively). This seemed to indicate a shift from a homeostatic phase to an accumulation phase. Perhaps this was caused by a high recruitment after the death of some large trees and the subsequent release of space suitable for the accelerated growth of individuals of intermediate sizes, as can be deduced from Fig. 6-3. This conclusion would also stem with the shape of the upper canopy in the floodplain plot, which had a more open and a more irregular surface than in the upland plot (Fig. 6-2).

Death modes In the upland plot death by snapping and standing death was most common. In the floodplain plot tree uprooting was relatively common. These results suggest that the process of mortality in the upland plot included events acting on smaller spatial scales, at more gradual pace and at a lower frequency than in the floodplain plot. Death rates in the upland plot seem to reflect more a mortality process caused by pathogens, herbivores, senescence, competition for resources, or a combination thereof, whereas in the floodplain plot weak rooting due to the poor soil drainage seems to be more important. Death by snapping is commonly found as the most frequent type of death in tropical forests (Londoño and Jiménez 1999; Alcaraz 2001). Occasionally, other death modes become more important, as in montane forests of Venezuela (Carey et al. 1994), where standing death (64%) were most common, followed by tree fall (17%), snapping (11%) and unknown (11%). Differences in death mode have been associated to edge effects in large plots. For instance, in central Amazonia (near Manaus) mortality rates near forest edges (3.67 ± 0.70% per year) were three times higher than in the forest interior (1.05 ± 0.22% per year). Here, tree death by snapping was the most common type in edges and interior (34-36%), but death by uprooting was more abundant in the edge whereas standing death was more common towards the interior of the plot (D 'Angelo et al. 2004). In eastern Ecuador, Gale and Barfod (1999) reported that 34% of tree death was by uprooting, 35% by snapping, 15% by standing death, and 16% unclassified. In that study, the type of death differed between

136 dicotyledonous tree and palms (Iriartea deltoidea). Slope, altitude and the presence of buttresses influenced death modes. Uprooting and snapping occurred in a clumped pattern and was explained by steep terrain and high rainfall. Standing death was randomly distributed over the plots.

Figure 6-6. Turnover rates calculated as the average of the mortality and recruitment of the tropical forests, shown in Table 6-6. The dot is the average and the length of the bar represents the difference between mortality and recruitment rates.

Growth by diameter increment Overall, the diameter increments in the two forest plots (0.13 cm per year in the upland plot and 0.21 cm per year in the floodplain plot) were low compared to those reported from other tropical forests (Taylor et al. 1996). For example, 0.45 cm per year was measured in Venezuela (Veillon 1985); 0.5 cm per year in Puerto Rico (Crow and Weaver 1977); 0.44 cm per year in Costa Rica (Lieberman and Lieberman 1985); 0.12 to 0.27 cm per year in Malaysia (Nicholson quoted by Whitmore 1975); 0.39 to 0.78 cm per year in so-called cativales in Colombia (González 1994); 0.85-0.96 cm per

137 year in so-called guandal forest in Colombia (del Valle 1995). However, in spite of the low growth values, the results from Peña Roja were consistent with most other reports of tree growth in undisturbed tropical moist lowland forests by showing a large variability in growth among species and among individuals of the same species (Clark and Clark 1994, 1999; Manokaran and Swaine 1994; Baker et al. 2003; Vester and Nararro 2007). Soil fertility (Baker et al. 2003) and flooding (Keeland and Sharitz 1997) have a strong impact on the variation in diameter increments of tropical trees. Also the position of the tree crowns relative to the incoming radiation influences tree growth. In forests of Quintana Roo (Yucatán, México) trees with well developed crowns showed diameter increments of 0.26 to 0.31 cm per year, whereas trees with crowns that were poorly exposed to incoming light showed increments of only 0.10 to 0.21 cm per year (Vester and Nararro 2007). The differences in annual diameter increment between the upland and floodplain plot were in line with the patterns that emerged from the litter fall and decomposition study (Lips and Duivenvoorden 1996). In the upland plot tree growth, litter fall and decomposition rates were slower than in the floodplain plot. It suggests that accumulation of tree biomass as measured by girth increments is associated to litter fall and to decomposition rates.

Intervals between censuses In both upland and floodplain plots, the variation in mortality or recruitment between the different measurement periods was small. Much has been speculated on the effect of the length of the time interval in the estimation of mortality rates and recruitment (Sheil 1996; Sheil and May 1996; Kubo et al. 2000; Phillips et al. 2004). Increasing the interval between censuses improves the reliability of the estimate, but decreases the precision by which one can describe the short-term events within the period (Lieberman et al. 1985; Lewis et al. 2004b). When periods are long, you may find that recruitment and mortality cancel each other out, if recruitments die during the same period (Sheil and May 1996). Periods that are too short, on the other hand may yield results that are not representative for the forest as a whole (Londoño and Jiménez 1999). If the plots are very large (Condit et al. 1995) there can be a long lapse of time between the starting and ending date of one census (Kubo et al.

138 2000). Long periods of measurement improve the estimation of annual mortality rates and recruitment, as these estimates contain more variation of vegetation changes. However, with increasing inter-census periods it is more difficult to accurately determine the mortality rates and the modes of death. It is best to combine the analysis of mortality over short periods to be aware of the causes of death, and over long periods to improve the reliability of the rates (Lewis et al. 2004b).

6.6 Acknowledgements The research has partially funded by Fundación Tropenbos-Colombia, and a loan of Instituto Colombiano para el Avance de la Ciencia y la Tecnología COLCIENCIAS to the author. In Tropenbos-Colombia the successive directors Juan Guillermo Saldarriaga and Carlos Rodríguez supported the project. The Nonuya Community in Peña Roja gave permission to carry out field activities in their reserve, and provided hospitality as well as constant help by sharing their traditional knowledge of the forest. In Araracuara, the Instituto Colombiano de Investigaciones Amazónicas (SINCHI) allowed using their facilties, and the successive directors of the now called Herbario Amazónico Colombiano (COAH) (Pablo Palacios, Mauricio Sánchez, Diego Restrepo y Dairon Cárdenas) gave access to the herbarium. In Medellín, Álvaro Cogollo provided unconditional assistance and support at the “Joaquín Antonio Uribe” Botanical Garden, and the Herbarium (JAUM). The establishment, maintenance, and censuses in permanent plots were done with the help of numerous volunteers, friends and colleagues. Special thanks to my undergraduate students of Forest Engineering at the Universidad Nacional de Colombia (sede Medellín): Edison Alcaraz, Eliana Jiménez, Sonia Echeverri and Wilson López. Jorge Ignacio del Valle (Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín), Ricardo Callejas (Universidad de Antioquia), Roeloff Oldeman (Agricultural University of Wageningen) and Joost F. Duivenvoorden (UvA) reviewed previous versions of this chapter, and provided advice and guidance. Antoine Cleef (UvA), Henry Hooghiemstra (UvA), and Roeloff Oldeman made possible the contact between Colombian and Dutch institutions, and their help was crucial to initiate, maintain and finish this long-term research. Ed de Bruijn kindly helped with digitizing the profile of the upland transect.

139

140

Synthesis

Ana Catalina Londoño Vega

7.1 The dipterocarp species in the upland plot The unexpected discovery of Pseudomonotes tropenbosii as the second species of the dipterocarp family in the Neotropics illustrates the poor knowledge of the flora of Colombian Amazonian up to the mid eighties of the past century. Currently this situation has changed, not in the least because of the continuing botanical inventories carried out by the Herbario Amazónico of the SINCHI institute (http://www.sinchi.org.co/herbariov). For example, the number of species registered in this herbarium increased from less than 500 in 1985 to well over 6000 in 2009. The discovery of Pseudomonotes tropenbosii was narrowly related to the establishment of the permanent plots. Almost two years before the installment of the upland plot, a sterile specimen of the species had been collected in a temporary 0.1-ha plot as part of the ecological mapping project (Brand et al. 1542, collected on September 25 1986 in plot 51, located at the same site approximately 250 m from the permanent plot; Joost Duivenvoorden, personal communication; Duivenvoorden and Lips 1993, 1995; http://www.sinchi.org.co/herbariov/detalle.php?=SID&ejemplar=6216). This specimen remained unidentified at that time. However, as a consequence of the repeated visits to the permanent plot the species was eventually encountered in fertile condition and recognized as a member of the Dipterocarpaceae family. The dominance of Pseudomonotes tropenbosii in the upland plot is intriguing. Local dominance of tree species in upper Amazonia tends to be correlated with wide regional distributions (Pitman et al. 2001). Indeed, the species has been spotted at other locations in the Middle Caquetá area: near Araracuara by Hans Vester (Londoño et al. 1995), corroborated by a collection of Dairon Cárdenas (7335, http://www.sinchi.org.co/herbariov/detalle.php?=SID&ejemplar=26196). Since the publication of Pseudomonotes tropenbosii, studies have confirmed its taxonomic position. On the basis of wood anatomy, Morton (1995) confirmed the close affinity of Pseudomonotes to the genera Monotes (30 species in Africa and Madagascar) and Marquesia (three species in Africa) of the subfamily Monotoideae. Subsequent phylogenic analyses on the basis of rbcL sequences of 15 genera belonging to eight families, including the rbcL sequence of Pseudomonotes (Morton et al.

142 1999) supported the placement of Pseudomonotes in the subfamily Monotoideae of the Dipterocarpaceae. In one single most parsimonious tree the monophyletic Dipterocarpaceae clade formed a clade sister to the genus Sarcolaena (Sarcolaenaceae) while Monotes and Pseudomonotes formed one group, which was sister to the monophyletic clade of Pakaraimaea and the Asiatic dipterocarp species. Another molecular analyses of the rbcL gene comprising 35 species from 20 genera (excluding Pseudomonotes) confirmed the phylogenetic placement of members of the Dipterocarpaceae, including Monotes and Pakaraimaea, into a monophyletic group related to the Sarcolaenaceae and allied to Malvales (Dayanandan et al. 1999).

7.2 Architectural analysis Studies on forest architecture in Colombia are still scarce. Previous work in the Colombian Amazonia focused on secondary forests, which are less species rich and arguably less complex in structure than the forests in the two permanent plots. Architectural analysis of the forest as a whole depends on the presence of (woody) individuals in different stage of development (Hallé et al. 1978; Édelin 1991). Such situations are hard to encounter in the old growth or mature forests, where – contrary to secondary forests – most (woody) species are represented by only a few individuals (Appendix 3). This high diversity has two consequences. First, adequate architectural analyses by means of observations along transects of all species requires extension of the transects to areas outside the permanent plots, enhancing the chance that the forest changes in species composition and structure, for example due to changing environmental conditions. Secondly, transects to be used in the architectural analyses likely contain quite different assemblages of species. One single transect, or a low number of transects, may not give a balanced and representative view on the structure and architectural development of the forest. In all cases, substantial field efforts are required to render representative information about the forest architecture in the plots that can be fruitfully compared to plot variation in the demographic variables of mortality, recruitment and growth. The above considerations led to the selection of the three species of Myristicaceae (Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum and

143 Virola pavonis) as feasible subjects for a case study of architectural analysis in old-growth forests. Myristicaceae is a family of trees, which tend to occur in relatively large abundances, widespread in upper Amazonia. The three selected species, which were represented by all regeneration stages in the plots, shared several important architectural characteristics. They showed a growth according to Massart's Model (Hallé et al. 1978), just as other species of Myristicacea (V. michelii and V. surinamensis) (Drénou 1994; Loubry 1994; Loup 1994), during which three orders of axes were reached. In early and mature stages of development the three species shared plagiotropy and radial symmetry in their branches, and showed capacity to reiterate adaptively and in response to damage. Thus, the architectural analysis suggested that the growth plan of these species would contribute to their ability to maintain healthy populations in the forest, from the understory to the upper canopy. Both architectural analysis and demographic analysis of forest in permanent plots yield important information. Mortality and recruitment represent simple binary responses of plant individuals to a dynamically changing environment. However, plant responses are far more diverse, and comprise gradual changes in growth and development, reproductive performance, resource use efficiency, strength in competition with other plants, and ability to cope with herbivores and pathogens. The importance of architectural analysis lies in the large amount of information, which is derived from observational studies on plant individuals in all stages of structural development. The case-study of the three understory tree species of Myristicaceae shows the large potential of architectural analysis to build hypotheses why species might be adapted to particular conditions of forest development, especially regarding abundant canopy or subcanopy species.

7.3 Composition and dynamics in an upland and a floodplain plots Because the comparative study of the composition and dynamics of the forests only included two plots, there were no means to generalize the conclusions on the basis of statistical tests. However, the results can be evaluated in the light of recently published paradigms of Amazonian forest assemblage. Two of these (upper Amazonian forest-landscape patterns and forest trends in Amazonia as a whole) are highlighted here.

144 The higher species richness in the upland plot compared to floodplain plot and the low overlap in species composition between the two plots fitted well into the general scheme of upper Amazonian forest-landscape associations (Duivenvoorden and Duque 2010). These forest-landscape associations have two explanations, which take place simultaneously but which rely on principally different processes. The first explanation emphasizes niche-filling mechanisms: species tend to show higher abundances in those environments where they have a competitive advantage over other species, for example because of species-specific adaptations related to limited resource availability or to species-specific abilities to overcome disturbances. This explanation tends to emphasize the role of the environment in explaining differences in community assemblage. During and shortly after the installment of the two plots it was already known that they differed strongly in soils and decomposition of organic matter. In the upland plot, soil nutrient availability and decomposition rates were among the lowest levels for mesic upland sites in Amazonia (Duivenvoorden and Lips 1995). In sharp contrast, the soils from the floodplain were less nutrient-poor and decomposition rates were higher, because the parent material was much younger and enriched through the occasional sedimentation during flooding by the Caquetá River. The results from the permanent plot study in this dissertation suggest that the two forests also differ substantially regarding forest dynamics (mortality, recruitment and modes of death). In the upland plot the tree turnover was relatively slow (comparatively a low mortality and recruitment) and trees tended to die in upright position yielding a low spatial spread of canopy disturbances. In the floodplain plot trees died quicker, grew faster, and tree uprooting was more common leading to more widespread disturbances of the forest structure through the entire plot. Clearly these differences agree with the between-plot differences in decomposition rates and soil nutrient availability of the plots (Duivenvoorden and Lips 1995). They also line up with results from analyses of forest dynamics along gradients of soils and forest productivity in the tropical forests worldwide (Malhi et al. 2006). The second mechanism to explain the divergent between-plot patterns in species richness and composition is by random walk processes modulated through seed dispersal (Hubbell 2001). This explanation emphasizes that

145 forest communities are assembled by means of species immigrating from surrounding species pools. Contrary to the upland plot that is located in the Tertiary Sedimentary Plain, which is of Miocene to Pliocene age (Duivenvoorden and Lips 1995), the floodplains of the Caquetá River originated in the Lateglacial and Holocene (van der Hammen et al. 1992ab). Given the long duration of the reproductive cycle of tree species and the potentially slow migration rates of trees, it is not inconceivable that time has been insufficient for many species to reach the floodplains, explaining the lower species richness. The total species pool of the flora of the Middle Caquetá area includes several thousands of species (Sánchez 1997), a number exceeding the number of species that can inhabit one single plot. Therefore, random walk processes of species migration always yield differences in species assemblages between any pair of plots, potentially explaining the divergent species composition between the upland and floodplain plot. Regarding forest trends in Amazonia as a whole, recent publications drew attention to a wide-scale trend of wood density (Baker et al. 2004), biomass (Baker et al. 2004; Malhi et al. 2006), tree mortality (Phillips et al. 2004) and tree species alpha diversity (ter Steege et al. 2006) along a gradient from the (north)east (Surinam, Guyana) to upper Amazonia. Because of the main geological configuration of Amazonia, where highly weathered outcrops of the Guiana Shield are mostly found in the northeast and less weathered basin infills along the Andes in the west, this trend can be associated to a gradient in soil nutrient richness and productivity. This, low diversity forests associated to low levels of forest dynamics (low mortality, low productivity) are found in the northeast on very poor soils developed on top of the highly weathered craton. On the other hand, high diversity forests show higher mortality (and high wood productivity) and are found on richer soils on geologically younger, less weathered sediments along the Andes. How do the results of the two permanent plots fit into this trend? As far as the link between soil and forest dynamics is concerned the results for the permanent plots corresponded well to the wide-scale Amazonian trend: in the upland plot where soil nutrient availability and decomposition rates were far below those in the floodplain plot, tree turnover was lower. However regarding the mortality rates in the upland plot and the between-

146 plot diversity patterns the results of the permanent plots survey deviated from the Pan-Amazonian trends. The tree mortality rates in the upland plot were among the lowest recorded for Amazonian as a whole, and clearly far lower than would be expected purely because of the location of this plot in upper Amazonia. The species richness in the upland plot was higher than that of the floodplain plot, even though its tree turnover was lower. This suggests that particular conditions of occasional flooding and the presence of poorly drained soils in Holocene to Lateglacial floodplains together with the associated assemblage of tree species give rise to a high level of forest dynamics relative to tree diversity. In general, the results from the two permanent plots indicate that it is hazardous to apply insights based on regional studies to local situations without proper knowledge of the local physiography and terrain conditions.

7.4 Conclusions and recommendations For two compelling reasons it is highly recommended to continue the monitoring of the forests in the permanent plots near Peña Roja. The first is that the upland plot represents the type locality of Pseudomonotes tropenbosii. Adequate maintenance of the plot will help preserving the habitat of this species, which represents one of the two species of Dipterocarpaceae in the Neotropics. The second important reason is that the two plots represent the oldest permanent plots in Colombian Amazonia. Insights in forest dynamics yield crucial information regarding the maintenance of forest diversity and the longer the time range in the records the more reliable the information. In addition, and parallel to the monitoring studies in the two permanent plots, several lines of research need to be further developed to deepen our insight how and why Amazonian forests vary regarding diversity and species composition. Studies that experimentally test the link between seed dispersal and species composition are highly needed. Likewise, the habitat effect on plant diversity and species composition needs experimental confirmation, for example by means of transplantation trials. In these studies all relevant life-stages from different habits should be incorporated.

147 148

Literature

Achard, F., Eva, H. D., Stibig, H.-J., Mayaux, P., Gallego, J., Richards, T. & Malingreau, J.-P. (2002) Determination of deforestation rates of the world's humid tropical forests. Science, 297, 999-1002. Alarcón, N. H. (1990) Levantamiento muy detallado de suelos en Villa Azul. Colombia Amazónica, 4, 149-157. Alcaraz, E. (2001) Evaluación de la dinámica de un bosque de tierra firme en la Amazonia colombiana (período 1994-1998). Tesis B.Sc. (Ingeniería Forestal), Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Medellín. Alder, D. & Synnott, T. J. (1992) Permanent sample plot techniques for mixed tropical forest. Oxford University Press, Oxford. Álvarez, E. (1993) Composición florística, diversidad, estructura y biomasa de un bosque inundable en la Amazonia colombiana. Tesis M.Sc. (Biología), Universidad de Antioquia, Medellín. Álvarez, E., Cogollo, Á., Melo, O., Rojas, E., Sánchez, D., Velásquez, O., Sarria, E., Jiménez, E., Benítez, D., Velásquez, C., Serna, M., Londoño, A. C., Stevenson, P., Galeano, G., Peñuela, M. C., García, F., Ramos, Y., Palacios, J. & Patiño, S. (2008) Red de parcelas permanentes para el monitoreo de los bosques nativos de Colombia., pp. 56. Medellín. Ashton, P. S. (1982) Dipterocarpaceae. Flora Malesiana, Ser. I, 9, 237- 552. Ashton, P. S. (1990) Species richness in tropical forests. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 239-251. Academic Press, London. Baker, T. R., Burslem, D. F. R. P. & Swaine, M. D. (2003) Associations beween tree growth, soil fertility and water availability at local and regional scales in Ghanian tropical rain forest. Journal of Tropical Ecology, 19, 109-125. Baker, T. R., Phillips, O. L., Malhi, Y., Almeida, S., Arroyo, L., Di Fiore, A, Erwin, T., Higuchi, N., Killeen, T. J., Laurance, S. G., Laurance, W. F., Lewis, S. L., Monteagudo, A., Neill, D. A., Núñez Vargas, P. Pitman, N. C. A., J., Silva, N. M. & Vásquez Martínez, R. (2004) Increasing biomass in Amazonian forest plots.

150 Philosophical Transactions of the Royal Society, London, Series B, 359, 353-365. Bakker, J. P., Olff, H., Willems, J. H. & Zobel, M. (1996) Why do we need permanent plots in the study of long-term vegetation dynamics? Journal of Vegetation Science, 7, 147-156. Balslev, H. & Renner, S. S. (1990) Diversity of East Ecuadorean lowland forests. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 288-295 Academic Press, London. Balslev, H., Luteyn, J., Ollgaard, B. & Holm-Nielsen, L. B. (1987) Composition and structure of adjacent unflooded and flooded forest in Amazonian Ecuador. Opera Botanica, 92, 37-57. Bancroft, H. (1935) The wood anatomy of representative members of the Monotoideae. American Journal of Botany, 22, 717-739. Barthélémy, D. (1991) Levels of organization and repetion phenomena in seed plants. Acta Biotheoretica, 39, 309-323. Barthélémy, D., Édelin, C. & Hallé, F. (1991) Canopy architecture. In: Physiology of trees (ed. A. S. Raghavendra), pp. 1-20. John Wiley & Sons, New York. Bell, A. D. (1993) Plant form: An illustrated guide to flowering plant morphology. Oxford University Press, Oxford. Bell, T. I. W. (1971) Management of the Trinidad Mora forests with special reference to the Matura Forest Reserve. Forestry Division, Trinidad and Tobago, Trinidad. Benavides, A. M. (2010) Distribution and succession of vascular epiphytes in Colombian Amazonia. Ph.D. Thesis, Universiteit van Amsterdam, Amsterdam. Bennett, B. C. & Alarcón, R. (1994) Osteophloeum platyspermum and Virola duckei (Myristicaceae): Newly reported as hallucinogens from Amazonian Ecuador. Economic Botany, 48, 152-158. Bigarella, J. J. & Ferreira, A. M. M. (1985) Amazonian geology and the Pleistocene and the Cenozoic environments and paleoclimates. In: Amazonia (eds G. T. Prance & T. Lovejoy), pp. 49-71. Pergamon Press, Oxford. Botero, P. J. (1984) Relación fisiografía-suelos-aptitud de uso de la tierra en la Amazonia colombiana. Revista CIAF, 9, 3-23.

151 Botero, P. J. (1999) Paisajes fisiográficos de la Orinoquia-Amazonia (ORAM) Colombia. Análisis Geográficos 27-28, Instituto Geográfico Agustín Codazzi, Bogotá. Brako, L. & Zarucchi, J. L. (1993) Catalogue of the flowering plants and gymnosperms of Perú. Missouri Botanical Garden, Saint Louis. Brown, S. (1997) Estimating biomass and biomass change of tropical forests: A primer. FAO, Rome. Brown, S. (2002) Measuring carbon in forests: Current status and future challenges. Environmental Pollution, 116, 363-372. Brünig, E. F. & Huang, Y. W. (1990) Patterns of tree species diversity and canopy structure and dynamics in humid tropical evergreen forests on Borneo and in China. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 75-88. Academic Press, London. Caillez, F. (1980) Estimación del volumen forestal y predicción del rendimiento, con referencia especial a los trópicos. FAO, Roma. Campbell, D. G., Daly, D. C., Prance, G. T. & Maciel, U. N. (1986) Quantitative ecological inventory of terra firme and várzea tropical forest on the río Xingú, Brazilian Amazon. Brittonia, 38, 369-393. Campbell, P., Comiskey, J., Alonso, A., Dallmeier, F., Nuñez, P., Beltran, H., Baldeon, S., Nauray, W., de la Colina, R., Acurio, L. & Udvardy, S. (2002) Modified Whittaker plots as an assessment and monitoring tool for vegetation in a lowland tropical rainforest. Environmental Monitoring and Assessment, 76, 19-41. Canadell, J. G., Mooney, H. A., Baldocchi, D. D., Berry, J. A., Ehleringer, J. R., Field, C. B., Gower, S. T., Hollinger, D. Y., Hunt, J. E., Jackson, R. B., Running, S. W., Shaver, G. R., Steffen, W., Trumbore, S. E., Valentini, R. & Bond, B. Y. (2000) Carbon metabolism of the terrestrial biosphere: A multitechnique approach for improved understanding. Ecosystems, 3, 115-130. Carey, E. V., Brown, S., Gillespie, A. J. R. & Lugo, A. E. (1994) Tree mortality in mature lowland tropical moist and tropical lower montane moist forests of Venezuela. Biotropica, 26, 255-265. Chao, K.-J., Phillips, O. L., Gloor, E., Monteagudo, A., Torres Lezama, A. & Vásquez-Martínez, R. (2008) Growth and wood density predict tree mortality in Amazon forests. Journal of Ecology, 96, 281-292.

152 Clark, D. A. & Clark, D. B. (1994) Climate induced annual variation in canopy tree growth in a Costa Rican tropical rain forests. Journal of Ecology, 82, 865-872. Clark, D. A. & Clark, D. B. (1999) Assessing the growth of tropical rain forest trees: issues for forest modelling and management. Ecological Applications, 9, 981-997. Clark, D. A., Piper, S. C., Keeling, C. D. & Clark, D. B. (2003) Tropical rain forest tree growth and atmospheric carbon dynamics linked to interannual temperature variation during 1984-2000. Proceedings of National Academy of Science, 100, 5852-5857. Clark, D. B. (1990) The role of disturbance in the regeneration of Neotropical moist forests. Reproductive ecology of tropical forest plants. (eds K. S. Bawa & M. Hadley), pp. 291-315. UNESCO and the Parthenon Publishing Group, Paris. Clark, J. S., Beckage, B., Camill, P., Cleveland, B., HilleRisLambers, J., Lichter, J., McLachlan, J., Mohan, J. & Wyckoff, P. (1999) Interpreting recruitment limitation in forests. American Journal of Botany, 86, 1-16. Comiskey, J., Dallmeier, F. & Mistry, S. (1999) Protocolo de muestreo de vegetación para la Selva Maya. En: Monitoreo biológico en la Selva Maya (eds A. Carr & A. C. de Stoll), pp. 18-27. US Man and the Biosphere, Tropical Ecosystem Directorate y Wildlife Conservation Society, Guatemala. Comte, L. (1993) Rythmes de croissance et structures spatiales périodiques d'arbres tropicaux: Exemples de cinq espèces de forêt équatoriale. Ph.D. Thesis, Université Montpellier II, Sciencés et Techniques du Languedoc, Montpellier. Condit, R. (1998) Tropical forest census plots : methods and results for Barro Colorado Island, Panama and a comparison with other plots. Springer, Berlin. Condit, R., Hubbell, S. P. & Foster, R. B. (1995) Mortality rates of 205 Neotropical tree and shrub species and their responses to severe drought. Ecological Monographs, 65, 419-439. Condit, R., Hubbell, S. P. & Foster, R. (1996) Changes in tree species abundance in a Neotropical forest over eight years: Impact of climate change. Journal of Tropical Ecology, 12, 231-256.

153 Cronquist, A. (1981) An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, New York. Crow, T. R. (1980) A rainforest chronicle: A 30-year record of change in structure and composition at El Verde, Puerto Rico. Biotropica, 12, 42-45. Crow, T. R. & Weaver, P. L. (1977) Tree growth in moist tropical forest of Puerto Rico. Research Paper ITF-22, USDA Forest Service, Institute of Tropical Forestry, Rio Pedras, Puerto Rico. Curtis, H. T. & McIntosh, R. J. (1951) An upland forest continuum in the praire-forest border region of Wisconsin. Ecology, 32, 476-496. D'Angelo, S. A., Andrade, A. C. S., Laurance, S. G., Laurance, W. F. & Mesquita, R. C. G. (2004) Inferred causes of tree mortality in fragmented and intact Amazonian forests. Journal of Tropical Ecology, 20, 243-246. Dallmeier, F. (1992) Long-term monitoring of biological diversity in tropical forest areas: Methods for establishment and inventory of permanent plots. MAB Digest 11. UNESCO, Paris. Daly, D. C. & Prance, G. T. (1989) Brazilian Amazon. In: Floristic inventory of tropical countries (eds D. G. Campbell & H. D. Hammond), pp. 401-426. New York Botanical Garden, New York. Dawkins, H. C. (1958) The management of natural tropical high forest with special reference to Uganda. Imperial Forest Institute, University of Oxford, Oxford. Dayanandan, S., Ashton, P. S., Williams, S. M. & Primack, R. B. (1999) Phylogeny of the tropical tree family Dipterocarpaceae based on nucleotide sequences of the chloroplast rbcL gene. American Journal of Botany, 86, 1182-1190. de Barros, P. L. C. (1986) Estudo fitosociológico de una floresta tropical úmida no planalto de Curuá-Una, Amazônia brasileira. Ph.D. Thesis, Universidade Federal do Paraná, Curitiba. de Castro, A. (1980) Essai de classification des arbres tropicaux selon leur capacité de réiteration. Biotropica, 12, 187-194. de Zeeuw, C. (1977) Pakaraimoideae, Dipterocarpacae of the Western hemisphere. III. Stem anatomy. Taxon, 26, 368-380.

154 del Valle, J. I. (1979) Rendimiento y crecimiento de Cupressus lusitanica en Antioquia, Colombia. Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 1, 1-43. del Valle, J. I. (1995) Evaluación del crecimiento diamétrico de árboles de humedales forestales del pacífico colombiano. Interciencia, 20, 273-282. del Valle, J. I. (1996a) Los bosques de guandal del delta del río Patía. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, 20, 475-489. del Valle, J. I. (1996b) Prácticas tradicionales de producción y ordenamiento territorial. In: Renacientes del guandal: Grupos negros de los ríos Satinga y Sanquianga (eds J. I. del Valle & E. Restrepo), pp. 443-473. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. del Valle, J. I. (1998a) Compatibilización del crecimiento orgánico, estructura poblacional y mortalidad: aplicación para el árbol tropical Otoba gracilipes. I Congreso Latinoamericano IUFRO. El manejo sustentable de los recursos forestales: desafío del siglo XXI. IUFRO, Valdivia, Chile. del Valle, J. I. (1998b) Efectos del raleo en el crecimiento diamétrico de los bosques de Campnosperma de Colombia. Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 13, 89-103. del Valle, J. I. (1999) Mortalidad, sobrevivencia y vida media del árbol tropical Campnosperma panamensis. Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 14, 5-18. Denslow, J. S. (1987) Tropical rainforest gaps and tree species diversity. Annual Review of Ecology and Systematics, 18, 431-451. Domínguez, C. A. (1987) Colombia y la Panamazonia. En: Colombia amazónica (eds M. Jimeno, S. Cárdenas, A. M. Sierra, P. Leyva & A. Guarnizo), pp. 31-50. Universidad Nacional de Colombia, Fondo para la Protección del Medio Ambiente José Celestino Mutis FEN, Bogotá. Drénou, C. (1994) Approche architecturale de la sénescence des arbres: le cas de quelques angiospermes tempérées et tropicales. Ph.D. Thesis, Université Montpellier II, Sciencés et Techniques du Languedoc, Montpellier.

155 Dubois, J. (1980) Curso multinacional de capacitación en silvicultura y manejo de bosques amazónicos. IICA, Medellín. Duivenvoorden, J. F. (1994) Vascular plant species counts in the rain forests of the middle Caquetá area, Colombian Amazonia. Biodiversity and Conservation, 3, 685-715. Duivenvoorden, J. F. (1995) Tree species composition and rain forest- environmental relationships in the middle Caquetá area, Colombia, NW Amazonia. Vegetatio, 120, 91-113. Duivenvoorden, J. F. (1996) Patterns of tree species richness in rain forests of the middle Caquetá area, Colombia, NW Amazonia. Biotropica, 28, 142-158. Duivenvoorden, J.F. & Duque. A.J. (2010) Composition and diversity of northwestern Amazonian forests in a geoecological context. In: Amazonia - Landscape and species evolution: a look in the past (eds C. Hoorn & F. Wesselingh), pp. 360-372. Wiley-Blackwell, Chichester. Duivenvoorden, J. F. & Lips, J. M. (1990) Levantamiento ecológico de la cuenca del medio Caquetá: Avance de investigación para la comisión evaluadora. Fundación Tropenbos-Colombia. Duivenvoorden, J. F. & Lips, J. M. (1993) Ecología del paisaje del Medio Caquetá: Memoria explicativa de los mapas. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Duivenvoorden, J. F. & Lips, J. M. (1995) A land-ecological study of soils, vegetation, and plant diversity in Colombian Amazonia. Tropenbos Foundation, Wageningen. Duivenvoorden, J. F., Balslev, H., Cavalier, J., Grández, C., Tuomisto, H. & Valencia, R. (2001) Evaluación de recursos vegetales no maderables en la Amazonia noroccidental. Institute for Biodiversity and Ecosystem Dynamics, Universiteit van Amsterdam, Amsterdam. Duivenvoorden, J. F., Lips, J., Palacios, P. A. & Saldarriaga, J. G. (1988) Levantamiento ecológico de parte de la cuenca del medio Caquetá en la Amazonia colombiana. Colombia Amazónica, 3, 7-38. Duque, A. (2004) Plant diversity scaled by growth forms along spatial and environmental gradients: A study in the rain forest of NW Amazonia. Tropenbos International, Wageningen.

156 Echeverri, A. (1993) Formas de crecimiento, producción de hojas y distribución de palmas y Phenakospermun guianense (L. C. Rich.) Enclicher ex Miquel (Strelitziaceae) en una cronosecuencia sobre Terrazas Bajas del Río Caquetá en la Amazonia colombiana. Tesis B.Sc. (Biología), Universidad de Antioquia, Medellín. Echeverri, A. (1997) Análisis arquitectónico de Quercus humboldtii (roble) en Antioquia, Colombia. Universidad de Antioquia, COLCIENCIAS, Medellín. Echeverri, S. V. & López, E. W. (2000) Dinámica de un bosque de várzea en la Amazonia colombiana. Tesis B.Sc. (Ingeniería Forestal), Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Medellín. Édelin, C. (1977) Image de l'architecture des conifères. Thèse Spécialité M.Sc., Université Montpellier II, Sciencés et Techniques du Languedoc, Montpellier. Édelin, C. (1984) L'architecture monopodiale: L'exemple de quelques arbres d'Asie tropicale. Ph.D. Thesis, Université Montpellier II, Sciencés et Techniques du Languedoc, Montpellier. Édelin, C. (1991) Nouvelles données sur l'architecture des arbres sympodiaux: Le concept de plan d'organisation. In: L'arbre: Biologie et developpement (ed. C. Édelin), pp. 127-154. Institut de Botanique, Université Montpellier II, Montpellier. Eden, M. J., McGregor, D. F. M. & Morelo, J. A. (1982) Geomorphology of the Middle Caquetá basin of Eastern Colombia. Zeistschrift für Geomorphologie, 26, 343-364. Erdtman, G. (1952) An introduction to Palynology I. Pollen morphology and plant taxonomy. Angiosperms. Almqvist and Wiksell, Stockholm. FAO (1988) FAO/UNESCO soil map of the world, revised legend, with corrections. FAO, Rome. FAO (2001) Global forest resource assessment: 2000 main report. FAO, Rome. Fearnside, P. M. & Laurance, W. F. (2003) Comment on 'Determination of deforestation rates of the world's humid tropical forests'. Science, 299, 1015a.

157 Felfili, J. M. (1995) Growth, recruitment and mortality in the Gamma gallery forest in Central Brazil, over a six -year period (1985- 1991). Journal of Tropical Ecology, 11, 67-83. Foster, R. B. (1990) The floristic composition of the río Manu floodplain forest. In: Four Neotropical rainforests. (ed A. H. Gentry), pp. 99- 111. Yale University Press, New Haven. Foster, R. B. & Hubbell, S. P. (1990) The floristic composition of Barro Colorado Island forest. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 85-98. Yale University Press, New Haven. Foster, M. J. and Terborgh, J. (1998) Impact of a rare storm event on an Amazonian forest. Biotropica, 30, 470-474. Franklin, J. F., Shugart, H. H. & Harmon, M. E. (1987) The death as an ecological process. BioScience, 37, 550-556. Gale, N. (1997) Modes of tree death in four tropical forests. Ph.D. Thesis, University of Aarhus, Aarhus. Gale, N. & Barfod, A. S. (1999) Canopy tree mode of death in a Western Ecuadorian rain forest. Journal of Tropical Ecology, 15, 416-436. Galeano, G. (1992) Las palmas de la región de Araracuara. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Gentry, A. H. (1982) Neotropical floristic diversity: Phyto-geographical connections between Central and South America, Pleistocene climatic fluctuations, or an accident of the Andean orogeny? Annals of Missouri Botanical Garden 69, 557-593. Gentry, A. H. (1986) Species richness and floristic composition of Chocó region plant communities. Caldasia, 15, 71-92. Gentry, A. H. (1988a) Changes in plant community diversity and floristic composition on environmental and geographical gradients. Annals of the Missouri Botanical Garden, 75, 1-34. Gentry, A. H. (1988b) Tree species richness of upper Amazonian forests. Proceedings of National Academy of Science, 85, 156-159. Gentry, A. H. (1990a) Floristic similarities and differences between southern Central America and upper and central Amazonia. In: Four Neotropical Rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 141-157. Yale University Press, New Haven.

158 Gentry, A. H. (1990b) Speciation in tropical forests. In: Tropical Forests (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 113-134. Academic Press, New York. Gentry, A. H. (1991a) The distribution and evolution of climbing plants. In: The biology of vines (eds F. E. Putz & H. A. Mooney), pp. 3- 42. Cambridge University Press, Cambridge. Gentry, A. H. (1991b) La región amazónica. In: Selva húmeda de Colombia (eds G. Villegas & C. Hurtado), pp. 53-64. Villegas Editores, Bogotá. Gentry, A. H. (1991c) La región del Chocó. In: Selva húmeda de Colombia (eds G. Villegas & C. Hurtado), pp. 41-48. Villegas Editores, Bogotá. Gentry, A. H. (1992) Tropical forest biodiversity: Distributional patterns and their conservational significance. Oikos, 63, 19-28. Gentry, A. H. (1993) Overview of the Peruvian flora. In: Catalogue of the flowering plants and gymnosperms of Perú (eds L. Brako & J. L. Zarucchi), pp. xxix-xxxviii. Missouri Botanical Garden, Saint Louis. Gentry, A. H. & Emmons, L. H. (1987) Geographical variation in fertility, phenology, and composition of the understory of Neotropical forests. Biotropica, 19, 216-227. Gentry, A. H. & Ortiz, R. (1993) Patrones de composición florística en la Amazonia Peruana. In: Amazonia peruana: Vegetación húmeda tropical en el llano subandino (eds R. Kalliola, M. Puhakka & W. Danjoy), pp. 155-166. Proyecto Amazonia, Universidad de Turku (PAUT) & Oficina Nacional de Evaluación de Recursos Naturales (ONERN), Jyväskylä, Finlandia. Gentry, A. H. & Terborgh, J. (1990) Composition and dynamics of the Cocha Cashu "mature" floodplain forest. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 542-564. Yale University Press, New Haven. Giannasi, D. E. & Niklas, K. J. (1977) Pakaraimoideae, Dipterocarpaceae of the Western hemisphere. IV. Phytochemestry. Taxon, 26, 380- 385. González, H. (1994) Análisis del crecimiento en condiciones naturales de Prioria copaifera Grisebach por medio de modelos matemáticos.

159 Tesis M.Sc (Silvicultura y Manejo de Bosques), Universidad Nacional de Colombia sede Medellín Medellín. González, H. (1995) Análisis del crecimiento diamétrico de Prioria copaifera en condiciones naturales por medio de un modelo matemático determinístico. Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 10, 101-120. González, H., Gómez, H. D. & Arteaga, F. J. (1991) Aspectos estructurales de un bosque de cativo en la región del bajo Atrato, Colombia. Revista de la Facultad Nacional de Agronomía (Medellín), 44, 3- 50. Gottwald, H. & Parameswaran, N. (1966) Das sekundare Xylem der Familie Dipterocarpaceae. Botanische Jahrbücher für Systematik, Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie, 85, 410-508. Grant, V. (1989) Especiación vegetal. Noriega Editores, México. Guerin, P. (1906) Cellules a mucilage des Dipterocarpacees. Bulletin de la Société Botanique de France, 53, 443-451. Hall, P., Ashton, P. S., Condit, R., Manokaran, N. & Hubbell, S. P. (1998) Signal and noise in sampling tropical forest structure and dynamics. In: Forest biodiversity research, monitoring and modelling: conceptual background and Old World case studies (eds F. Dallmeier & J. Comiskey), pp. 63-77. UNESCO & The Parthenon Group, Paris. Hallé, F. (1995) Canopy architecture in tropical trees: A pictorial approach. In: Forest canopies (eds M. D. Lowman & N. M. Nadkarni), pp. 27-44. Academic Press, San Diego. Hallé, F. & Oldeman, R. A. A. (1970) Essai sur l'architecture et la dynamique de croissance des arbres tropicaux. Masson, Paris. Hallé, F., Oldeman, R. A. A. & Tomlinson, P. B. (1978) Tropical trees and forests: An architectural analysis. Springer, Berlin. Hammel, B. (1990) The distribution of diversity among families, genera, and habit types in the La Selva flora. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 75-84. Yale University Press, New Haven. Hartshorn, G. S. (1990a) Gap-phase dynamics and tropical tree species richness. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and

160 diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 65-73. Academic Press, London. Hartshorn, G. S. (1990b) An overview of Neotropical forest dynamics. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 585-600. Yale University Press, New Haven. Hegarty, E. & Caballé, G. (1991) Distribution and abundance of vines in forest communities. In: The biology of vines (eds F. E. Putz & H. A. Mooney), pp. 305-327. Cambridge University Press, Cambridge. Herben, T. (1996) Permanent plots as tools for plant community ecology. Journal of Vegetation Science, 7, 195-202. Herrera, M. M. (1994) La familia Myristicaceae: Posibilidades de uso múltiple y sostenido en bosques húmedos tropicales de Colombia. Tesis B.Sc. (Biología), Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Holdridge, L. R. (1982) Ecología basada en zonas de vida. Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura, IICA, San José (Costa Rica). Holdridge, L. R., Grenke, W. C., Hatheway, W. H., Liang, T. & Tosi, J. A. (1971) Forest environments in tropical life zones: A pilot study. Pergamon Press, Oxford. Holmgren, M., Scheffer, M., Ezcurra, E., Gutiérrez, J. R. & Mohren, G. M. J. (2001) El Niño effects on the dynamics of terrestrial ecosystems. Trends in Ecology and Evolution, 16, 89-94. Hoorn, C. (1990) Evolución de los ambientes sedimentarios durante el Terciario y el Cuaternario en la Amazonia colombiana. Colombia Amazónica, 4, 97-126. Hoorn, C. (1994) Miocene palynostratigraphy and paleoenvironments of Nortwestern Amazonia: Evidence for marine incursions and the influence of Andean tectonics. Ph.D. Thesis, Universiteit van Amsterdam, Amsterdam. Hoorn, C. & Wesselingh, F. (eds) (2010) Amazonia - Landscape and species evolution: a look in the past. Wiley-Blackwell, Chichester. Houghton, J. T., Ding, Y., Griggs, D. J., Noguer, M., van der Linden, P. J., Dai, X., Maskell, K. & Jonhnson, C. A. (2001) The scientific basis. IPCC Intergovernmental Panel on Climate Change. Contribution

161 of Working Group 1 to the IPCC, third Assessment. Cambridge University Press, Cambridge. Hubbell, S. P. (2001) The unified neutral theory of biodiversity and biogeography. Princeton University Press, Princeton. Hubbell, S. P. (2004) Two decades of research on the BCI forest dynamics plot. Tropical forest diversity and dynamism: Findings from a large-scale plot network. (eds E. C. Losos & E. G. Leigh), pp. 8- 30. Chicago University Press. 645 p., Chicago. Hubbell, S. P. & Foster, R. B. (1986) Canopy gaps and the dynamics of a Neotropical forest. In: Plant ecology (ed. M. J. Crawley), pp. 77- 95. Blackwell Scientific Publications, Oxford. Hubbell, S. P. & Foster, R. B. (1990) Structure, dynamics and equilibrium status of old-growth forest on Barro Colorado Island. In: Four Neotropical Forests (ed. A. H. Gentry), pp. 522-541. Yale University Press, New Haven. Huston, M. (1980) Soil nutrients and tree species richness in Costa-Rican forests. Journal of Biogeography, 7, 147-157. Irion, G. (1990) Quaternary geological history of the Amazon lowlands. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 23-34. Academic Press, London. Jiménez, E. M. (2000) Arquitectura de tres especies de Myristicaceae en dos bosques de la región de Araracuara (Amazonia colombiana). Tesis B.Sc. (Ingeniería Forestal), Universidad Nacional de Colombia, Medellín. Jonkers, W. B. J. (1987) Vegetation structure, logging damage and silviculture in a tropical rain forest in Suriname. Agricultural University of Wageningen, Wageningen. Junk, W. J. (1984) Ecology of the várzea, floodplain of Amazonian whitewatter rivers. The Amazon: Limnology and landscape ecology of a mighty tropical river and its basin. (ed H. Sioli), pp. 215-243. Junk Publishers, Dordrecht Junk, W. J. (1990) Flood tolerance and tree distibution in central Amazonian floodplains. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 47-64. Academic Press, London.

162 Junk, W. J. & Furch, K. (1985) The physical and chemical properties of Amazonian waters. In: Amazonia (eds G. T. Prance & T. Lovejoy), pp. 3-17. Pergamon Press, Oxford. Keeland, B. D. & Sharitz, R. R. (1997) The effects of water-level fluctuations on weekly tree growth in a Southeastern USA Swamp. American Journal of Botany, 84, 131-139. Kenneth, L. (1995) Forest dynamics, differential mortality and variable recruitment probabilities. Journal of Vegetation Science, 6, 191- 204. Köppen, W. (1936) Das geographische System der Klimate. Handbuch der Klimatologie. (eds W. Köppen & R. Geiger), pp. 1-44. Verlag Gebrüder Borntraeger, Berlin. Korning, J. & Balslev, H. (1994) Growth and mortality of trees in Amazonian tropical rain forests in Ecuador. Journal of Vegetation Science, 4, 77-86. Korning, J., Thomsen, K. & Ollgaard, B. (1991) Composition and structure of a species rich Amazonian rain forest obtained by two different sample methods. Nordic Journal of Botany, 11, 103-110. Krebs, C. J. (1989) Ecological methodology. Harper & Row Publishers, New York. Kubo, T., Kohyama, T., Potts, M. D. & Ashton, P. S. (2000) Mortality rate estimation when inter-census intervals vary. Journal of Tropical Ecology, 16, 753-756. la Rotta, C. (1982) Observaciones etnobotánicas de la comunidad Andoque de la Amazonia colombiana. Colombia Amazónica, 1, 53-67. la Rotta, C., Miraña, P., Miraña, M., Miraña, B., Miraña, M. & Yucuna, N. (1989) Especies utilizadas por la comunidad Miraña: Estudio etnobotánico. World Wildlife Fund, Fondo para la protección del Medio Ambiente José Celestino Mutis FEN, Bogotá. Laurance, W. F., Ferreira, L. V., Rankin-de Moreno, J. M. & Hutchings, R. (1998) Influence of plot shape on estimates of tree diversity and community composition in central Amazonia. Biotropica, 30, 662- 665. Laurance, W. F., Oliveira, A. A., Laurance, S. G., Condit, R., Nascimento, H. E. M., Sánchez-Thorin, A. C., Lovejoy, T., Andrade, A.,

163 D'Angelo, S., Ribeiro, J. & Dick, C. W. (2004) Pervasive alteration of tree communities in undisturbed Amazonian forests. Nature, 428, 171-175. Lema, Á. (1995) Dasometría: Algunas aproximaciones estadísticas a la medición forestal. Centro de Publicaciones Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Medellín. Lema, Á. (2002) Inventarios forestales: Estadística y planificación. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Medellín. Lewis, S. L., Phillips, O. L., Baker, P., Lloyd, J., Malhi, Y., Almeida, S., Higuchi, N., Laurance, W. F., Neill, D. A., Silva, J. N. M., Terborgh, J., Torres Lezama, A., Vásquez-Martínez, R., Brown, S., Chave, J., Kuebler, C., Núnez Vargas, P. & Vinceti, B. (2004a) Concerted changes in tropical forest structure and dynamics: evidence from 50 South American long-term plots. Philosophical Transactions of the Royal Society, London, Series B, 359, 421- 436. Lewis, S. L., Phillips, O. L., Sheil, D., Vincenti, B., Baker, T. R., Brown, S., Graham, A. W., Higuchi, N., Hilbert, D. W., Laurance, W. F., Lejoly, J., Malhi, Y., Monteagudo, A., Núñez Vargas, P., Sonké, B., Supardi M.N., M., Terborgh, J. W. & Vásquez Martínez, R. (2004b) Tropical forest tree mortality, recruitment and turnover rates: calculation, interpretation and comparison when census intervals vary. Journal of Ecology, 92, 929-944. Lieberman, D., Hartshorn, G. S., Lieberman, M. & Peralta, R. (1990) Forests dynamics at La Selva biological station. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 509-521. Yale University Press, New Heaven. Lieberman, D., Lieberman, M., Peralta, R. & Hartshorn, G. S. (1985) Mortality patterns and stand turnover rates in a wet tropical forest in Costa Rica. Jounal of Ecology, 73, 915-924. Lieberman, M. & Lieberman, D. (1985) Simulation of growth curves from periodic increment data. Ecology, 66, 632-635. Lips, J. M. & Duivenvoorden, J. F. (1994) Geomorphic and lithostratigraphic evidence of Pleostocene climatic change in Amazonia: new data from the Middle Caquetá area, Colombia. Geo-Eco-Trop, 16, 21-47.

164 Lips, J. M. & Duivenvoorden, J. F. (1996) Fine litter input to terrestrial humus forms in Colombian Amazonia. Oecologia, 108, 138-150. Londoño, A. C. (1993) Análisis estructural de dos bosques asociados a unidades fisiográficas contrastantes en la región de Araracuara (Amazonia colombiana). Tesis B.Sc. (Ingeniería Forestal), Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, Medellín. Londoño, A. C. & Álvarez, E. (1991) Resultados preliminares sobre la estructura de bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Londoño, A. C. & Álvarez, E. (1993) Reporte preliminar biomasa. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Londoño, A. C. & Álvarez, E. (1997) Composicion florística de dos bosques (tierra firme y várzea) en la region de Araracuara, Amazonia colombiana. Caldasia, 19, 431-463. Londoño, A. C. & Jiménez, E. M. (1999) Efecto del tiempo entre los censos sobre la estimación de las tasas anuales de mortalidad y de reclutamiento de árboles (períodos de 1, 4 y 5 años). Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 14, 41-57. Londoño, A. C., Álvarez, E., Forero, E. & Morton, C. (1995) A new genus and species of Dipterocarpaceae from the Neotropics: I. Introduction, taxonomy, ecology and distribution. Brittonia, 47, 225-236. Losos, E. C. & Leigh, E. G. (2004) Forest dynamics and dynamism: Findings from a network of large-scale tropical forest plots. The University of Chicago Press, Chicago. Loubry, D. (1994) Déterminisme du comportement phénologique des arbes en forêt tropicale humide de Guyane française (5° lat. N.). Ph.D. Thesis, Université de Paris VI. 2v., Paris. Loup, C. (1994) Essai sur le determinisme de la variabilité architecturale des arbres: Le cas de quelques espèces tropicales. Ph.D. Thesis, Université Montpellier II, Montpellier. Lugo, A. & Scatena, F. N. (1996) Background and catastrophic tree mortality in tropical mois, wet, and rain forests. Biotropica, 28, 585-599. Mabberley, D. J. (1990) The plant book: A portable dictionary of the higher plants. Cambridge University Press, Cambridge.

165 Mabberley, D. J. (1992) Tropical rain forest ecology. Chapman and Hall, New York. Madriñán, S. (1996) Richard Spruce's pioneering work on tree architecture. In: Richard Spruce (1817-1893): botanist and explorer (eds M. R. D. Seaward & S. M. D. FitzGerald), pp. 215- 226. The Royal Botanic Gardens, Kew. Maguire, B. (1977) Pakaraimoideae, Dipterocarpaceae from the Western hemisphere. I. Introduction. Taxon, 26, 341-342. Maguire, B. & Ashton, P. S. (1977) Pakaraimoideae, Dipterocarpaceae from the Western hemisphere. II. Systematic, geographic and phyletic considerations. Taxon, 26, 343-368. Magurran, A. (1988) Ecological diversity and its measurement. Princeton University Press, Princeton. Malhi, Y. & Phillips, O. L. (2004) Tropical forest and global atmospheric change: a synthesis. Philosophical Transactions of the Royal Society of London, Series B, 395, 549-555. Malhi, Y., Phillips, O. L., Lloyd, J., Baker, T., Wright, J., Almeida, S., Arroyo, L., Frederiksen, T., Grace, J., Higuchi, N., Killeen, T., Laurance, W. F., Leaño, C., Lewis, S., Meir, P., Monteagudo, A., Núñez Vargas, P., Panfil, S., Patiño, S., Pitman, N., Quesada, C. A., Rudas, A., Salomão, R., Saleska, S., Silva, N., Silveira, M., Sombroek, W. G., Valencia, R., Vásquez Martines, R., Vieira, I. C. G. & Vinceti, B. (2002) An international network to monitor the structure, composition and dynamics of Amazonian forests (Rainfor). Journal of Vegetation Science, 13, 439-450. Malhi, Y., Wood, D., Baker, T. R., Wright, J., Phillips, O. L, Cochrane, T., Meir, P., Chave, J., Almeida, S., Arroyo, L., Higuchi, N., Killeen, T. J., Laurance, S. G., Laurance, W. F., Lewis, S. L., Monteagudo, A., Neill, D. A., Vargas, P. N., Pitman, N. C. A., Quesada, C. A., Salomao, R., Silva, J. N. M., Lezama, A. T., Terborgh, J., Martinez, R. V. & Vinceti, B. (2006) The regional variation of aboveground live biomass in old-growth Amazonian forests. Global Change Biology, 12, 1107-1138. Manokaran, N. & Swaine, M. D. (1994) Population dynamics of trees in Dipterocarp forests of Peninsular Malaysia. Malayan Forest Records 40, Forest Research Institute Malaysia, Kuala Lumpur.

166 Martínez, X. & Galeano, G. (1994) Los platanillos del Medio Caquetá: Las Heliconias y el Phenakospermum. Fundación Tropenbos- Colombia, Bogotá. Matelson, T. J., Nadkarni, N. M. & Solano, R. (1995) Tree damage and annual mortality in a montane forest in Monteverde, Costa Rica. Biotropica, 27, 441-447. Matteuci, S. D. & Colma, A. (1982) Metodología para el estudio de la vegetación. Secretaría de la Organización de los Estados Americanos (OEA), Washington. Maury, G., Muller, J. & Lugardon, B. (1975) Notes on the morphology and fine structure of the exine of some pollen types in Dipterocarpaceae. Review of Palaeobotany and Palynology, 19, 241-289. Mayle, F. E., Beerling, D. J., Gosling, W. J. & Bush, M. B. (2004) Responses of Amazonian ecosystems to climatic and atmospheric carbon dioxide changes since the Last Glacial Maximum. Philosophical Transactions of the Royal Society of London, Series B, 359, 499-514. Missouri-Botanical-Garden (2001) WWW Tropicos. VAST (VAScular Tropicos) nomenclatural database. Mora, S. (ed.) (2003) Early inhabitants of the Amazonian tropical rain forest: A study of human and environmental dynamics. Latin American Archaeology Reports 3, University of Pittsburgh, Pittsburgh. Mora, S., Herrera, L. F., Cavelier, I. & Rodríguez, C. (1991). Plantas cultivadas, suelos antrópicos y estabilidad: Informe preliminar sobre la arqueología de Araracuara, Amazonia colombiana. Latin American Archaeology Reports 2, University of Pittsburgh, Pittsburgh. Mori, S. A., Boom, B. M., Carvalino, A. M. & dos Santos, T. S. (1983) Ecological importance of Myrtaceae in an Eastern Brazilian wet forest. Biotropica, 15, 68-70. Morton, C. M. (1995) A new genus and species of Dipterocarpaceae form the Neotropics. II. Stem anatomy. Brittonia, 47, 237-247. Morton, C. M., Dayanandan, S. & Dissanayake, D. (1999) Phylogeny and biosystematics of Pseudomonotes (Dipterocarpaceae) based on

167 molecular and morfological data. Plant Systematics and Evolution, 216, 197-205. Murillo, J. C. & Franco, P. (1995) Las euforbiáceas de la región de Araracuara. Fundación Tropenbos Colombia, Bogotá. Negrelle, R. R. B. (1995) Sprouting after uprooting of canopy trees in the Atlantic rain forest of Brazil. Biotropica, 27, 448-454. Nelson, B. W., Ferreira, C. A. C., da Silva, M. F. & Kawasaki, M. L. (1990) Endemism centers, refugia and botanial collection density in Brazilian Amazonia. Nature, 345, 714-716. Nelson, B. W., Kapos, V., Adams, J. B., Oliveira, W. J., Braun, O. P. G. & do Amaral, I. L. (1994) Forest disturbance by large blowdowns in the Brazilian Amazon. Ecology, 75, 853-858. Nilsson, S. & Praglowski, J. (1992) Erdtman's handbook of palynology. Munksgaard International Publishers, Copenhagen. Oldeman, R. A. A. (1974) L'architecture de la forêt Guyanaise. ORSTOM, Paris. Oldeman, R. A. A. (1990a) Forest ecosystems and their components: An introduction. In: Forest components (eds R. A. A. Oldeman, P. Schmidt & E. J. M. Arnolds), pp. 90-96. Wageningen Agricultural University, Wageningen Oldeman, R. A. A. (1990b) Forests: Elements of silvology. Springer, Berlin. Oldeman, R. A. A. & Hallé, F. (1980) Sobre los ejes mixtos plagio- ortótropos en algunos árboles tropicales. Miscellaneous Papers, 19, 281-287. Oldeman, R. A. A. & Teller, A. (1989) Unification of European forest pattern research. Workshop on Forest Ecosystem Research Network, FERN, European Science Foundation, ESF, 24-26 abril, 1989, Estrasburgo, Francia. Pudoc, Wageningen. Oldeman, R. A. A., Vester, H. F. M., Londoño, A. C. & Callejas, R. (2006) Guía para el estudio de la arquitectura arbórea. Unpublished manuscript, Medellín. Orians, G. H. (1982) The influence of tree-falls in tropical forests in the species richness. Tropical Ecology, 23, 255-279.

168 Ordóñez, N. (1990) Estudio detallado de suelos: Plano aluvial del río Caquetá, sitio de monitoreo número 2. Fundación Tropenbos- Colombia, Bogotá. Orrego, S. A., del Valle, J. I. & Moreno, F. H. (2003) Medición de la captura de carbono en ecosistemas forestales tropicales de Colombia: Contribuciones para la mitigación del cambio climático. Departamento de Ciencias Forestales, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Centro Andino para la Economía en el Medio Ambiente, Bogotá. Padoch, C., Ayres, J. M., Pinedo-Vásquez, M. & Henderson, A. (1999) Várzea: Diversity, development, and conservation of Amazonia’s whitewater floodplains. Advances in Economic Botany 13. New York Botanical Garden, Bronx. Parrado, A. (2005) Fruit availability and seed dispersal in tierra firme rain forests of Colombian Amazonia. Tropenbos Foundation, Wageningen Paz-Miño, G., Balslev, H. & Valencia, R. (1991) Aspectos etnobotánicos de las lianas utilizadas por los indígenas Siona-Secoya del Ecuador. In: Las plantas y el hombre (ed. M. H. B. P. Ríos), pp. 105-118. Ediciones Abya-Yala, Quito. Philip, M. S. (1994) Measuring trees and forests. Centre for Agricultural and Bioscience (CAB) International, Cambridge. Phillips, O. L. (1998a). Increasing tree turnover in tropical forests as measured in permanent plots. In: Forest biodiversity research, monitoring and modeling: conceptual background and old world cases (eds F. Dallmeier & J. A. Comiskey), pp. 221-245. Man and the Biosphere Series 20, Unesco and the Parthenon Group, Paris. Phillips, O. L. (1998b). Tree mortality and collecting botanical vouchers in tropical forests. Biotropica, 30, 298-305. Phillips, O. L. & Baker, T. (2002) Field manual for plot establishment and re-measurement. Rainfor, Amazon Forest Inventory Network, Leeds. Phillips, O. L., Baker, T. R., Arroyo, L., Higuchi, N., Killeen, T. J., Laurance, W. F., Lewis, S. L., Lloyd, J., Malhi, Y., Monteagudo, A., Neill, D. A., Núñez-Vargas, P., Silva, J. N. S., Terborgh, J., Comiskey, J. A., Czimcsik, C. I., Di Fiore, A., Erwin, T., Kuebler,

169 C., Laurance, S. G., Nascimento, H. E. M., Olivier, J., Palacios, W., Patiño, S., PItman, N. C. A., Quesada, C. A., Saldias, M., Torres Lezama, A. & Vinceti, B. (2004) Pattern and process in Amazon tree turnover, 1976-2001. Philosophical Transactions of the Royal Society of London, Series B, 359, 381-407. Phillips, O. L., Hall, P., Gentry, A. H., Sawyer, S. A. & Vásquez, R. (1994) Dynamics and species richness of tropical rain forests. Proceedings of National Academy of Science, 91, 2805-2809. Phillips, O. L., Malhi, Y., Higuchi, N., Laurance, W. F., Núñez, P., Vásquez, M., Laurance, S., Ferreira, L., Stern, M., Brown, S. & Grace, J. (1998) Changes in the carbon balance of tropical forest: Evidence from long-term plots. Science, 282, 439-442. Pielou, E. C. (1975) Ecological diversity. John Wiley & Sons, New York. Pires, J. M. & Prance, G. T. (1985) The vegetation types of the brazilian amazon. In: Amazonia (eds G. T. Prance & T. E. Lovejoy), pp. 109-145. Pergamon Press, Oxford. Pitman, N. C. A., Terborgh, J. W., Silman, M. S., Núñez V., P., Neill, D. A., Cerón, C. E., Palacios, W. A. & Aulestias, M. (2001) Dominance and distribution of tree species in upper Amazonian Terra Firme forests. Ecology, 82, 2102-2117. Poorter, L. & Werger, M. J. A. (1999) Light environment, sapling architecture, and leaf display in six rain forest tree species. American Journal of Botany, 86, 1464-1473. Poulsen, A. & Balslev, H. (1991) Abundance and cover of ground herbs in an Amazonian rain forest. Journal of Vegetation Science, 2, 315- 322. Prance, G. T. (1980) A teminologia dos tipos florestais amazônicas sujeitas a inundação. Acta Amazônica, 10, 341-349. Prance, G. T. (1990) The floristic composition of the forest of Central Amazonian Brazil. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. Gentry), pp. 112-140. Yale University Press, New Haven. PRORADAM (1979) La Amazonia colombiana y sus recursos: Proyecto radargramétrico del Amazonas, PRORADAM. Instituto Geográfico Agustín Codazzi, Bogotá. Putz, F. E., Coley, P. D., Lu, K., Montalvo, A. & Aiello, A. (1983) Uprooting and snapping of trees: structural determinants and

170 ecological consequences. Canadian Journal of Forest Research, 13, 1011-1020. Putz, F. E. & Milton, K. (1983) Tree mortality rates on Barro Colorado Island. In: The ecology of tropical forest: Seasonal rythms and long-term changes (eds E. G. Leigh, A. S. Rand & D. M. Windsor), pp. 95-108. Smithsonian Institution, Washington. Quiñones, M. (2002) Polarimetric data for tropical forest monitoring: Studies at the Colombian Amazon. Tropenbos Foundation, Wageningen Rankin de Merona, J. M., Hutchings, R. W. & Lovejoy, T. E. (1990) Tree mortality and recruitment over a five-year period in undisturbed rainforest of the Central Amazon. In: Four Neotropical rainforests (ed. A. H. Gentry), pp. 573-584. Yale University Press, New Haven. Rees, M., Condit, R., Crawley, M., Pacala, S. & Tilman, D. (2001) Long- Term studies of vegetation dynamics. Science, 293, 650-655. Renner, S. S., Balslev, H. & Holm-Nielsen, L. B. (1990) Flowering plants of Amazonian Ecuador: A checklist. Aarhus University Press, Aarhus. Ribeiro, J. E. L. S., Nelson, B. W., da Silva, M. F., Martins, L. S. S. & Hopkins, M. (1994) Reserva florestal Ducke: Diversidade e composiçao da flora vascular. Acta Amazônica, 24, 19-30. Richards, P. W. (1952) The tropical rain forest: An ecological study. Cambridge University Press, Cambridge. Ríos, S. (1996) Estudio de la arquitectura de la comunidad de Prioria copaifera Grisebach (Caesalpiniaceae), en un bosque inundable de la región del Bajo Atrato, Chocó, Colombia. Tesis B.Sc. (Biología), Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, Bogotá. Rodrigues, W. A. (1982) Flora do Estado de Goiás: Coleçao Rizzo. Myristicaceae. Universidad Federal de Goiás, Brasil. Rodríguez, C. A. (1992) Bagres, malleros y cuerderos en el bajo río Caquetá. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Rodríguez, C. A. (1999) Arponeros de la trampa del sol: Sustentabilidad de la pesca comercial en le medio río Caquetá. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá.

171 Rodríguez, L. V. A. (1991) Biomasa y reserva de nutrientes en un ecosistema de tierra firme en la región de Araracuara. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Rolim, S. G., Do Couto, H. T. Z. & De Jesus, R. M. (1999) Mortalidade e recrutamento da árvores na Floresta Atlântica em Linhares (ES). Scientia Forestalis, 55, 49-69. Rudas, A. & Prieto, A. (2005). Flórula del Parque Nacional Natural Amacayacu, Amazonas, Colombia. Monographs in Systematic Botany from the Missouri Botanical. Garden, 99, 1-655. Ruokolainen, K., Tuomisto, H., Rios, R., Torres, A. & García, M. (1994) Comparación florística de doce parcelas en bosque de tierra firme en la Amazonia peruana. Acta Amazônica, 24, 31-48. Salati, E. (1985) The climatology and hydrology of Amazonia. Amazonia. (eds G. T. Prance & T. Lovejoy), pp. 18-48. Pergamon Press. 442 p. , Oxford. Salo, J. & Räsänen, M. (1990) Hierarchy of landscape patterns in western Amazon. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 35-45. Academic Press, London. Salo, J., Kalliola, R., Häkkinen, I., Mäkinen, Y., Niemelä, P., Puhakka, M. & Coley, P. D. (1986) River dynamics and the diversity of Amazon lowland forest. Nature, 322, 254-258. Sánchez, M. (1997) Catálogo preliminar comentado de la flora del Medio Caquetá (Amazonia colombiana). Fundación Tropenbos- Colombia, Bogotá. Sánchez, M. (2005) Use of tropical rain forest biodiversity by indigenous communities in Northwestern Amazonia. Ph.D. Thesis, Universiteit van Amsterdam, Amsterdam. Sánchez, M. & Miraña, P. (1991) Utilización de la vegetación arbórea en el Medio Caquetá: 1. El árbol dentro de las cunidades de la tierra, un recurso para la comunidad Miraña. Colombia Amazónica, 5, 69-98. Sanoja, E. (1992) Essai d'application de l'architecture végétale a la systématique: l'exemple de la famille des Vochisiaceae. Ph.D. Thesis, Université Montpellier II, Montpellier.

172 Schultes, R. E. & Raffauf, R. F. (1990) The healing forest: Medicinal and toxic plants of the Northwest Amazonia. Dioscorides Press, Portland. Sheil, D. (1996) Evaluating turnover rates in tropical forests. Science, 268, 894. Sheil, D., Burslem, D. F. R. P. & Alder, D. (1995) The interpretation and misinterpretation of mortality rate measures. Journal of Ecology, 83, 331-333. Sheil, D., Jennings, S. & Savill, P. (2000) Long-term permanent plot observations of vegetation dynamics in Budongo, a Ugandan rain forest. Journal of Tropical Ecology, 16, 765-800. Sheil, D. & May, R. M. (1996) Mortality and recruitment rate evaluations in heterogeneous tropical forests. Journal of Ecology, 84, 91-100. Silver, W. L., Ostertag, R. & Lugo, A. E. (2000) The potential for Carbon sequestration through reforestation of tropical agricultural and pasture lands. Restoration Ecology, 8, 394-407. Smith, A. C. (1938a) The American species of Myristicaceae. Brittonia, 2, 393-510. Smith, A. C. (1938b) Flora of Perú. Botanical Series Field Museum of Natural History, 13, 766-784. Spruce, R. (1861) On the mode of branching of some Amazon trees. Journal of the Proceedings of the Linnean Society, Botany, 5, 3-14. SSS (1987) Soil Survey Staff: Key to soil taxonomy. Cornell University Press, Ithaca. SSS (1992) Soil Survey Staff: Key to soil taxonomy. Blacksburg Press, Virginia. Sterck, F. J., van der Zandt, G. J. A. W. & Oldeman, R. A. A. (1991) Architectural development of Faidherbia albida (Del.) A. Chev. Physiologie des arbres et arbustes en zones arides et semi-arides. Groupe d'etude de l'arbre, Paris. Swaine, M. D. (1990) Population dynamics of tree species in tropical forests. In: Tropical forests: Botanical dynamics, speciation and diversity (eds L. B. Holm-Nielsen, I. C. Nielsen & H. Balslev), pp. 101-110. Academic Press, London. Swaine, M. D. & Lieberman, D. (1987) Note on the calculation of mortality rates. Journal of Tropical Ecology, 3, ii-iii.

173 Swaine, M. D., Lieberman, D. & Putz, F. E. (1987) The dynamics of tree populations in tropical forests: a review. Journal of Tropical Ecology, 3, 359-366. Synnott, T. J. (1979) A manual of permanent plot procedure for tropical rain forests. Commonwealth Forestry Institute, University of Oxford, Oxford. Synnott, T. J. (1991) Manual de procedimientos de parcelas permanents para el bosque húmedo tropical. Instituto Tecnológico de Costa Rica, Cartago (Costa Rica). Taylor, D. M., Hamilton, A. C., Whyatt, J. D., Mucunguzi, P. & Bukenya- Ziraba, R. (1996) Stand dynamics in Mpanga research forest reserve, Uganda 1968-1993. Journal of Tropical Ecology, 12, 583- 597. Téllez, P. (2003) Simulación del ciclo hidrológico en tres tipos de uso del suelo de la Amazonia colombiana. Tesis M.Sc., Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, Bogotá. ter Steege, H., Pitman, N. C. A., Phillips, O. L., Chave, J., Sabatier, D., Duque, A., Molino, J.-F., Prévost, M.-F., Spichiger, R., Castellanos, H., von Hildebrand, P. & Vásquez, R. (2006) Continental-scale patterns of canopy tree composition and function across Amazonia. Nature, 443, 444-447. ter Steege, H., Pitman, N., Sabatier, D., Castellanos, H., Van Der Hout, P., Daly, D. C., Silveira, M., Phillips, O., Vasquez, R., Van Andel, T., Duivenvoorden, J., Adalardo de Oliveira, A., Ek, R., Lilwah, R., Thomas, R., Van Essen, J., Baider, C., Mori, S., Terborgh, J., Nuñez, P., Mogollón, H. & Morawetz, W. (2003) A spatial model of tree α-diversity and tree density for the Amazon. Biodiversity and Conservation, 12, 2255-2277. Tobón, C. (1999) Monitoring and modelling hydrological fluxes in support of nutrient cycling studies in Amazonian rain forest ecosystems. Tropenbos Foundation, Wageningen. Tobón, C., Sevink, J. & Verstraten, J. M. (2004a) Litterflow chemistry and nutrient uptake from the forest floor in Northwest Amazonian forest ecosystems. Biogeochemistry, 69, 315-339.

174 Tobón, C., Sevink, J. & Verstraten, J. M. (2004b) Solute fluxes in throughfall and stemflow in four forest ecosystems in Northwest Amazonia. Biogeochemistry, 70, 1-25. Torquebiau, E. (1979) The reiteration of the architectural model: a demographic approach to the tree. Université Montpellier II, Montpellier. Tropenbos-Colombia, F. (1990) Levantamiento topográfico de las áreas de monitoreo de tierra firme y várzea, en Peña Roja. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Tropenbos-Colombia, F. (1994) Multi-annual Programme (1994-1999), draft for discussion. Tropenbos-Colombia Foundation, Bogotá. Tschinkel, H. (1972) Growth, site factors and nutritional status of Cupressus lusitanica Mill. (ciprés) plantations in the highlands of Colombia. Ph.D. Thesis, Universidad de Hamburgo, Hamburgo. Tuomisto, H. (1994) Ecological variation in the rain forests of Peruvian Amazonia: Integrating fern distriburion patterns with satellite imagery. Ph.D. Thesis University of Turku, Turku. Tuomisto, H., Ruokolainen, K., Kalliola, R., Linna, A., Danjoy, W. & Rodríguez, Z. (1995) Dissecting Amazonian biodiversity. Science 269, 63-66. Uhl, C., Clark, D. B., Dezzeo, N. & Maquirino, P. (1988) Vegetation dynamics in Amazonian treefall gaps. Ecology, 69, 751-763. Urrego, L. E. (1991) Sucesión holocénica de un bosque de Mauritia flexuosa L. f. en el valle del río Caquetá, Amazonia colombiana. Colombia Amazónica, 5, 99-118. Urrego, L. E. (1997) Los bosques inundables del Medio Caquetá, Amazonia colombiana: caracterización y sucesión. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Urrego, L. E. & Sánchez, M. (1997) Apuntes a la utilización y productividad potencial de la biodiversidad de los bosques inundables del Medio Caquetá. In: Los bosques inundables del Medio Caquetá: Caracterización y sucesión (ed. L. E. Urrego), pp. 257-271. Fundación Tropenbos-Colombia, Bogotá. Valencia, R., Balslev, H. & Paz-Miño, G. (1994) High tree alpha-diversity in Amazonian Ecuador. Biodiversity and Conservation, 3, 21-28.

175 Vallejo, M. I., Londoño, A. C., López, R., Galeano, G., Álvarez, E. & Devia, W. (2005) Establecimiento de parcelas permanentes en bosques de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá. van der Hammen, T. & Cleef, A. M. (1992) Holocene changes of rainfall and river discharge in Northern South America and the El Niño phenomenon. Erdkunde, 46, 252-256. van der Hammen, T., Duivenvoorden, J. F., Lips, J. M., Urrego, L. E. & Espejo, N. (1992a) Late Quaternary of the middle Caquetá River area (Colombian Amazonia). Journal of Quaternary Science, 7, 45- 55. van der Hammen, T., Urrego, L. E., Espejo, N., Duivenvoorden, J. F. & Lips, J. M. (1992b) Late-glacial and Holocene sedimentation and fluctuations of river water level in the Caquetá River area (Colombian Amazonia). Journal of Quaternary Science, 7, 57-67. van Dulmen, A. (2001) Pollination and phenology of flowers in the canopy of two contrasting rain forest types in Amazonia, Colombia. Plant Ecology, 153, 73-85. Veillon, J. M. (1978) Architecture of the new Caledonian species of Araucaria. In: Tropical trees as living systems (eds P. B. Tomlinson & M. H. Zimmerman), pp. 233-246. Cambridge University Press, Cambridge. Veillon, J. P. (1985) El crecimiento de algunos bosques naturales de Venezuela en relaci6n con los parámetros del medioambiente. Revista Forestal Venezolana, 29, 5-121. Vester, H. F. M. (1997) The trees and the forest: the role of tree architecture in canopy development; a case study in secondary forests (Araracuara, Colombia). Ph.D. Thesis, Universiteit van Amsterdam, Amsterdam. Vester, H. F. M & Navarro, M. A. (2007) Fichas ecológicas, árboles maderables de Quintana Roo. Conacyt, Conabio and Ecosur, Chetumal. Vester, H. F. M. & Saldarriaga, J. G. (1993) Algunas características estructurales, arquitectónicas y florísticas de la sucesión secundaria sobre Terrazas Bajas en la región de Araracuara (Colombia).

176 Revista de la Facultad Nacional de Agronomía (Medellín), 46, 15- 45. Vogt, K. A., Vogt, D. I. & Bloomfield, J. (1998) Analysis of some direct and indirect methods for estimating root biomass and production of forests at an ecosystem level. Plant and Soil, 200, 71-89. Watson, R. T., Noble, I. R., Bolin, B., Ravindranath, N. H., Verardo, D. J. & Dokken, D. J. (2000) IPCC Special Report, Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press, Cambridge. Whitmore, T. C. (1975) Tropical rain forests of the far East. Clarendon Press, Oxford.

177

178

Resumen, Summary, and Samenvatting

Ana Catalina Londoño Vega

Resumen En la década de los años ochenta del siglo pasado, se establecieron dos parcelas permanentes en bosques maduros cerca de Araracuara, en la parte central de la Amazonia colombiana. Las parcelas se instalaron en dos unidades de paisaje contrastantes: tierra firme y llanura de inundación del río Caquetá. El objetivo general de esta tesis es proporcionar conocimientos básicos sobre la estructura, la composición de especies y la dinámica del bosque de estas dos parcelas permanentes. Las parcelas se instalaron en la comunidad Nonuya de Peña Roja, a unos 70 km aguas abajo de Araracuara. En el área la precipitación media anual es de aproximadamente 3000 mm anuales, sin período seco. La parcela de tierra firme se estableció en una unidad de paisaje perteneciente al Plano Sedimentario Terciario, donde los suelos son Ultisoles muy pobres. La otra parcela fue localizada en la Llanura de Inundación Esporádica del río Caquetá, que se caracteriza por unas depresiones poco profundas alternadas con barras de cauce convexas, de hasta 2 m de altura. Los suelos son Inceptisoles moderadamente bien drenados. El área final de ambas parcelas fue de 1,8 ha. El Capítulo 3 describe Pseudomonotes tropenbosii Londoño et al. Este nuevo taxón es la segunda aparición reportada de un miembro de la familia Dipterocarpaceae en el Neotrópico. La nueva entidad se diferencia del resto de este familia por la ausencia de tricomas fasciculados y sépalos visiblemente aliformes (llegando a 10-16 cm de longitud) y un óvulo por lóculo con placentación casi basal (sub-basal). La especie apareció como uno de los árboles dominantes en la parcela de tierra firme. Estudios posteriores (anatomía de la madera y la filogenia molecular) han confirmado su posición taxonómica en la subfamilia Monotoideae de la familia Dipterocarpaceae. El Capítulo 4 trata sobre el análisis arquitectónico llevado a cabo en tres especies de Myristicaceae (Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis). Las tres especies mostraron un crecimiento de acuerdo con el modelo de Massart, al igual que otras especies de Myristicaceae (V. michelii y V. surinamensis), en el cual se presentan tres órdenes de ejes. Las reiteraciones juegan un papel preponderante en el desarrollo de éstas tres especies. El análisis de la

180 arquitectura sugirió que el plan de crecimiento de estas especies contribuye a su capacidad para mantener poblaciones saludables en el subdosel. El estudio del caso de las tres especies de árboles de Myristicaceae muestra el gran potencial del análisis de la arquitectura para construir hipótesis de por qué las especies pueden adaptarse a las condiciones particulares del desarrollo forestal, especialmente en relación con la abundancia de especies del subdosel (o dosel). Se encontró un total de 1149 especies, 347 géneros y 98 familias en las dos parcelas permanentes (Capítulo 5). Las especies arborescentes constituyen el 65% del total en ambos sitios, las trepadoras (leñosas y herbáceas) contribuyeron con el 24%, el 8% las de arbustos y las hierbas terrestres con el 3%. El número de especies fue mayor en la parcela de tierra firme (698) que en la parcela de la planicie de inundación (511), pero el número de géneros fue bastante similar (236 en tierra firme y 235 en la parcela de la llanura de inundación), mientras que el número de familias fue ligeramente mayor en la parcela de la planicie de inundación (84, frente a 80 familias en la parcela de tierra firme). Entre las parcelas el 67% de las familias fueron compartidas, el 36% de los géneros, pero sólo el 5% de las especies. En total, la flora en las parcelas mostró una fuerte afinidad con la flora registrada en el centro de la Amazonia, cerca de Manaos (Brasil). La mortalidad en la parcela de tierra firme fue casi dos veces más baja que en la parcela de la planicie de inundación (λ = 1,06 frente a λ = 2.0, respectivamente, durante 8,6 años) (Capítulo 6). En términos del área basal y la biomasa, las discrepancias en las tasas de mortalidad entre las parcelas de la llanura de inundación y de tierra firme fueron aún más pronunciadas. Los árboles grandes contribuyeron sustancialmente a las tasas de mortalidad calculadas para el área basal y la biomasa. Para el período del censo total (8,6 años) el 29% de los troncos murió de pie en la parcela de tierra firme, mientras que sólo el 17% murió como tal en la parcela de inundación. En cuanto a la muerte por desenraizamiento los resultados fueron opuestos: en la parcela de tierra firme sólo el 10% de los troncos habían muerto desenraizados (en 8,6 años), mientras que en la llanura de inundación, esta proporción fue dos veces mayor. En cuanto al reclutamiento, éste fue casi dos veces menor en la parcela de tierra firme que en la parcela de la planicie de inundación (κ = 0,87%, frente a κ = 1,48% por año, respectivamente, durante de 8,6 años). Se encontraron

181 diferencias similares entre las parcelas para el reclutamiento en términos del área basal y la biomasa. El crecimiento medio anual medido como incremento en diámetro fue casi dos veces mayor en la parcela de la planicie de inundación (0,21 cm por año) en comparación con la parcela de tierra firme (0,13 cm por año). Las tasas anuales de mortalidad con base en la densidad de la parcela de tierra firme estuvieron cerca del límite inferior reportado para el Noreste de la Amazonia. Las tasas anuales de mortalidad con base en la densidad de la parcela de la planicie de inundación se hallaron en el límite inferior de los bosques en el Noroeste de la Amazonia. Para ambas parcelas la tasa de mortalidad en función del número de individuos fue superior a la tasa de reclutamiento, lo que indica que en este caso, la mortalidad precede al reclutamiento. No obstante, durante el período total se observó un incremento neto en el área basal y en la biomasa en ambas parcelas. El promedio entre las tasas de mortalidad y el reclutamiento, que representa una medida de la tasa de renovación, fue menor en la parcela de tierra firme que en la parcela de inundación. En comparación con otros bosques neotropicales,la tasa de renovación en ambas parcelas fue relativamente baja. El descubrimiento de Pseudomonotes tropenbosii en la parcela de tierra firme ilustra los importantes progresos en los inventarios florísticos en la Amazonia colombiana desde mediados de los años ochenta del siglo pasado (Capítulo 7). Su posición taxonómica ha sido confirmada con base en la anatomía de la madera y el análisis filogenético. El análisis arquitectónico de las tres especies de Myristicaceae sugirió que el plan de crecimiento de estas especies contribuye a su capacidad para mantener poblaciones saludables en el subdosel. El análisis arquitectónico por medio de observaciones en transectos complementa los estudios demográficos de la dinámica del bosque en las parcelas permanentes. La mayor riqueza de especies en la parcela de tierra firme en comparación con la parcela de la llanura de inundación y la baja superposición en la composición de especies entre las dos parcelas encaja bien en el régimen general de las asociaciones entre el bosque y el paisaje en la alta Amazonia. En general, estos patrones se explican en términos del ensamblaje del nicho o de los procesos aleatorios. En la parcela de tierra firme, donde la disponibilidad de nutrientes del suelo y las tasas de descomposición fueron muy inferiores a los de la parcela llanura de inundación, la rotación de los

182 árboles fue menor. Esto corresponde a los patrones que se encuentran en la Amazonia en su conjunto. Sin embargo, las tasas de mortalidad de los árboles en la parcela de tierra firme estuvieron entre las más bajas registradas en la Amazonia en su conjunto, y claramente muy por debajo de lo esperado debido únicamente a la ubicación de esta parcela en la alta Amazonia. A pesar de sus bajos niveles de rotación arbórea, la riqueza de especies en la parcela de tierra firme fue superior a la de la parcela de la llanura de inundación. Por lo tanto, los resultados de las dos parcelas permanentes indican que es arriesgado aplicar los conocimientos basados en estudios regionales a las situaciones locales sin el conocimiento adecuado de la fisiografía y de las condiciones locales del terreno. Se recomienda continuar con el monitoreo de los bosques en las parcelas permanentes, cerca de Peña Roja, porque la parcela de tierra firme representa la localidad tipo de Pseudomonotes tropenbosii y además porque las dos parcelas representan las parcelas permanentes más antiguas en la Amazonia colombiana.

Summary In the late eighties of the past century, two permanent plots were established in old-growth or mature forests near Araracuara, in the central part of Colombian Amazonia. The plots were installed in two contrasting land units: upland and floodplain. The overall aim of this dissertation is to provide basic knowledge about the structure, species composition, and forest dynamics of these two permanent forest plots. The plots were installed in the Nonuya community of Peña Roja, about 70 km downstream from Araracuara. In the area the mean annual rainfall is approximately 3000 mm per year, and a dry season is lacking. The upland plot was established on a land unit belonging to the Tertiary sedimentary plain. The soils were very poor Ultisols. The floodplain plot was set-up in a rarely inundated floodplain of the Caquetá River, characterized by shallow basins alternating with convex river bars, up to 2 m high. Soils here vary from poorly to moderately well-drained Inceptisols. Both plots had a final size of 1.8 ha. Chapter 3 accounts of the description of Pseudomonotes tropenbosii Londoño et al. This new taxon is the second reported occurrence of a member of the family Dipterocarpaceae in the Neotropics. The new entity

183 differs from the rest of this family in the absence of fasciculate trichomes and in having sepals conspicuously aliform (reaching 10-16 cm in length) and one ovule per locule with nearly basal (sub-basal) placentation. The species appeared as one of the dominant trees in the upland plot. Subsequent studies (wood anatomy and molecular phylogeny) confirmed its taxonomic position in the subfamily Monotoideae of the family Dipterocarpaceae. Chapter 4 reports on an architectural analysis, which was carried out for three species of Myristicaceae (Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum and Virola pavonis). The three species showed a growth according to Massart's Model, just as other species of Myristicaceae (V. michelii and V. surinamensis), during which three orders of axes were reached. Reiterations are important in the growth and development of the three species. The architectural analysis suggested that the growth plan of these species would contribute to their ability to maintain healthy populations in the subcanopy forest. The case-study of the three subcanopy tree species of Myristicaceae shows the large potential of architectural analysis to build hypotheses why species might be adapted to particular conditions of forest development, especially regarding abundant subcanopy (or canopy) species. A total of 1149 species, 347 genera and 98 families were found in the two plots (Chapter 5). Arborescent species comprised 65% of the total at both sites; climbers (woody and herbaceous) contributed 24%, shrubs 8% and terrestrial herbs 3%. The number of species was larger in the upland plot (698) than in the floodplain plot (511), but the number of genera was quite similar (236 in the upland and 235 in the floodplain plot), whereas the number of families was slightly higher in the floodplain plot (84, compared to 80 families in the upland plot). Between the plots 67% of the families were shared, 36% of the genera, and only 5% of the species. In total, the floristics in the plots showed a strong affinity to the flora recorded in central Amazonia, near Manaus. The mortality in the upland plot was almost twice as low as in the floodplain plot (λ = 1.06 versus λ = 2.0, respectively, over 8.6 y)(Chapter 6). In terms of basal area and biomass, the discrepancies in mortality rates between the floodplain and upland plot were even more pronounced. Large

184 trees contributed substantially to the mortality rates calculated for basal area and biomass. For the total census period (8.6 y) 29% of the trunks died standing in the upland plot, and only 17% died as such in the floodplain plot. Regarding death by uprooting (tree fall) the results were opposite: in the upland plot only 10% of the trunks had died by uprooting (over 8.6 y) whereas in the floodplain this proportion was two times higher. In terms of individuals the recruitment in the upland plot was almost two times lower than in the floodplain plot (κ = 0.87% against κ = 1.48% per year, respectively, over 8.6 y). Similar between-plot differences were found for recruitment in terms of basal area and biomass. The average annual growth in terms of diameter increment was 0.13 cm per year in the upland plot. In the floodplain plot is was almost twice as high (0.22 cm per year). The density-based annual mortality rates of the upland plot were near the lower limit reported for the northeast Amazonia. The density-based annual mortality rates of the floodplain plot were at the lower limit for the forests in northwestern Amazonia. For both plots the mortality rate based on number of individuals was higher than recruitment rate, indicating that mortality preceded recruitment. The average of the mortality and recruitment rates, which represent a measure of turnover, was lower in the upland plot than in the floodplain plot. Compared to other Neotropical forests, the turnover in both plots was relatively low. The discovery of Pseudomonotes tropenbosii in the upland plot illustrates the strong progress in floristic inventories in Colombian Amazonia since the mid-eighties of the past century (Chapter 7). On the basis of wood anatomy and phylogenic analyses its taxonomic position has been confirmed. The architectural analysis of the three species of Myristicaceae suggested that the growth plan of these species would contribute to their ability to maintain healthy populations in the forest subcanopy. Architectural analyses by means of observations along transects complements demographic studies of forest dynamics in permanent plots. The higher species richness in the upland plot compared to floodplain plot and the low overlap in species composition between the two plots fitted well into the general scheme of upper Amazonian forest-landscape associations. In general these patterns are explained in terms of niche assembly or random walk processes. In the upland plot where soil nutrient availability and decomposition rates were far below those in the floodplain

185 plot, tree turnover was lower. This corresponds to patterns found in Amazonia as a whole. However, the tree mortality rates in the upland plot were among the lowest recorded for Amazonian as a whole, and clearly far lower than would be expected purely because of the location of this plot in upper Amazonia. Despite its low levels of tree turnover, the species richness in the upland plot was higher than that of the floodplain plot. Therefore the results from the two permanent plots indicate that it is hazardous to apply insights based on regional studies to local situations without proper knowledge of the local physiography and terrain conditions. It is highly recommended to continue the monitoring of the forests in the permanent plots near Peña Roja, because the upland plot represents the type locality of Pseudomonotes tropenbosii because the two plots represent the oldest permanent plots in Colombian Amazonia.

Samenvatting Aan het eind van de tachtiger jaren van de vorige eeuw werden er twee permanente proefvlakken opgezet in zogeheten old-growth bossen bij Araracuara, in het centrale deel van het Colombiaanse Amazonegebied. De proefvlakken werden gesitueerd in twee contrasterende landeenheden: buiten de overstromingsvlakte van de rivieren (hoogland perceel) and in een dergelijke overstromingsvlakte (alluviaal perceel). Het doel van dit proefschrift is basisinformatie te geven over de structuur, de soortsamenstelling en de dynamiek van het bos in deze twee proefvlakken. De percelen werden opgezet in de gemeenschap van de Nonuya indianen te Peña Roja, ongeveer 70 km stroomafwaarts van Araracuara. In dit gebied valt er jaarlijks gemiddeld ongeveer 3000 mm regen, en is er geen sprake van een droog seizoen. Het hoogland perceel ligt in een landeenheid behorende tot een formatie genaamd Tertiaire Sedimentaire Vlakte. De bodems hier zijn zeer arme Ultisols. Het andere proefvlak ligt in de alluviale vlakte van de Caquetá Rivier, in een deel waar de overstromingsfrequentie laag is. Het terrein hier bestaat uit ondiepe laagtes afgewisseld met tot 2 m hoge ruggen. De bodems variëren van slecht tot redelijk goed gedraineerde Inceptisols. Beide proefvlakken kregen een uiteindelijke omvang van 1.8 ha. Hoofdstuk 3 geeft een beschrijving van Pseudomonotes tropenbosii Londoño et al. Deze nieuwe soort is de tweede melding van een lid van de

186 familie Dipterocarpaceae in de Neotropen. Dit nieuwe taxon verschilt van de rest van de Dipterocarpaceae wat betreft de afwezigheid van fasciculate trichomen, de opvallend aliforme kelkbladen (tot 10-16 cm in lengte) en de aanwezigheid van één eicel per locule met een bijna basale (sub-basale) placentatie. De soort kwam voor als één van de dominante bomen in het hoogland plot. Latere studies (houtanatomie en moleculaire phylogenie) bevestigden de taxonomische positie binnen de subfamilie Monotoideae van de familie Dipterocarpaceae. Hoofdstuk 4 doet verslag van een architectuuranalyse, die werd uitgevoerd van drie Myristicaceae soorten (Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum en Virola pavonis). De drie soorten vertoonden een groei volgens Massart's Model, net als andere Myristicaceae soorten (V. michelii en V. surinamensis), waarbij drie asorders werden bereikt. Reïteraties bepaalden sterk de groei en ontwikkeling van de drie soorten. De architectuuranalyse suggereert dat het groeiplan van deze soorten bijdraagt aan hun vermogen om gezonde populaties erop na te houden in het bos direct onder het hoogste kronendak. De studie van de drie Myristicaceae soorten toont het grote potentieel van de architectuuranalyse om hypothesen te ontwikkelen waarom soorten zijn aangepast aan de specifieke omstandigheden van bosontwikkeling, met name wat betreft soorten die in hoge dichtheden voorkomen. In totaal 1149 soorten, 347 geslachten en 98 families werden aangetroffen in de twee percelen (Hoofdstuk 5). Boomvormige soorten droegen 65% bij van het totaal op beide locaties; klimmers (houtige en kruidachtige) droegen 24% bij, struiken 8% en terrestrische kruiden 3%. Het aantal soorten was groter in het hoogland perceel (698) dan in het alluviale perceel (511), maar het aantal geslachten was vergelijkbaar (236 in het hoogland en 235 in het alluviale perceel). Het aantal families was enigszins hoger in het alluviale perceel (84, vergeleken met 80 families in het hoogland perceel). De beide proefvlakken hadden 67% van de families gemeen, 36% van de geslachten, en slechts 5% van de soorten. In zijn totaliteit vertoonde de flora in de percelen een sterke affiniteit met de flora waargenomen in het centrum van het Amazonegebied, in de buurt van Manaus.

187 De sterfte in het hoogland perceel was bijna twee keer zo laag als in het alluviale perceel (respectievelijk λ = 1.06 en λ = 2.0, in 8,6 jaar) (Hoofdstuk 6). In termen van stamoppervlak en biomassa waren de verschillen in sterftecijfers tussen de twee proefvlakken nog meer uitgesproken. Grote bomen droegen aanzienlijk bij aan de sterftecijfers berekend voor stamoppervlak en biomassa. Voor de totale periode (8,6 jaar) stierf 29% van de stammen in staande positie in het hoogland perceel, en slechts 17% op een dergelijk wijze in het alluviale perceel. Wat betreft dood door ontworteling waren de resultaten tegenovergesteld: in het hoogland perceel stierf slechts 10% van de stammen door ontworteling (in 8,6 jaar), terwijl in het alluviale proefvlak dit percentage twee keer hoger was. In termen van dichtheid was de aanwinst in het hoogland perceel bijna twee keer lager dan in het alluviale perceel (respectievelijk κ = 0,87% en κ = 1,48% per jaar, in 8,6 jaar). Vergelijkbare verschillen tussen de percelen werden gevonden voor de aanwinst in termen van stamoppervlak en biomassa. De gemiddelde jaarlijkse groei in stamomvang was 0,13 cm per jaar in het hoogland perceel. In het alluviale perceel was deze groei bijna tweemaal zo hoog (0,21 cm per jaar). De jaarlijkse sterfte, op basis van de dichtheid, van het hoogland perceel lag in de buurt van de onderste waarden gerapporteerd voor het noordoostelijk deel van Amazonegebied. De jaarlijkse sterfte, op basis van de dichtheid, van het alluviale perceel was dicht bij de ondergrens gemeld voor de bossen in het noordwesten van het Amazonegebied. Voor beide percelen gold dat deze sterfte hoger was dan aanwinst, hetgeen betekent dat de sterfte voorafgaat aan de aanwinst. Het gemiddelde van de sterfte- en aanwinstsnelheden, die een maat vormen voor de bosomvorming, was lager in het hoogland perceel dan in het alluviale perceel. Vergeleken met andere neotropische bossen was deze bosomvorming in beide percelen relatief laag. De ontdekking van Pseudomonotes tropenbosii in het hoogland proefvlak illustreert de grote vooruitgang in floristische inventarisaties in het Colombiaanse Amazonegebied sinds het midden van de jaren tachtig van de vorige eeuw (Hoofdstuk 7). Op basis van houtanatomie en fylogenetische analyses is de taxonomische positie van de soort bevestigd. De architectuuranalyse van de drie Myristicaceae soorten suggereerde dat het groeiplan van deze soorten bijdraagt aan hun vermogen om gezonde

188 populaties erop na te houden in het bos direct onder het hoogste kronendak. Architectuuranalyses door middel van waarnemingen langs transecten zijn een aanvulling op demografische studies van bosdynamiek in permanente percelen. De hogere soortenrijkdom in het hoogland perceel ten opzichte van het alluviale perceel en de lage overlap in soortsamenstelling tussen de twee percelen passen goed in het algemene schema van de bos-landschap relaties in de bovenste deel van het Amazonebekken. In het algemeen worden deze patronen verklaard door aan te nemen dat soorten een ecologische nis innemen of dat soortsamenstelling een gevolg is van willekeurige verspreiding. In het hooglandperceel, waar de beschikbaarheid van voedingsstoffen in de bodem en de afbraaksnelheid waren veel lager waren dan in het alluviale perceel, was de bosomvorming lager. Dit komt overeen met patronen gevonden in het Amazonegebied als geheel. Echter, de sterftecijfers in het hoogland perceel behoorden tot de laagste waarden gemeten voor het Amazonebekken als geheel, en waren duidelijk veel lager dan verwacht zou kunnen worden op basis van de ligging van dit perceel in de bovenste deel van het Amazonebekken. Ondanks deze lage graad van bosomvorming was de soortenrijkdom in het hoogland perceel hoger dan die van het alluviale proefvlak. Daarom geven de resultaten van de twee permanente percelen aan dat het gevaarlijk is om inzichten van regionale studies toe te passen in plaatselijke situaties, zonder een adequate kennis van de lokale fysiografie en terreinomstandigheden. Om twee redenen is het ten zeerste aanbevolen om door te gaan met de waarnemingen in de permanente percelen nabij Peña Roja: het hoogland proefvlak is de typelokatie van Pseudomonotes tropenbosii en de twee percelen vertegenwoordigen de oudste permanente proefvlakken in het Colombiaanse Amazonegebied.

189

190

Appendices

Appendix 1 This appendix contains the descriptions and laboratory analyses of soil profiles 125 and 126 taken from Duivenvoorden and Lips (1995). Methods of analyses and sampling procedures are described in Duivenvoorden and Lips (1995). Mapping units refer to the legend of the landscape ecological map of the Middle Caquetá Basin (Duivenvoorden and Lips 1993). Profile number: 125 Mapping unit: Sv Soil classification: clayey, kaolinitic, isohyperthermic typic Kandiudult (SSS 1992), xanthic Ferralsol (FAO 1988) Date of examination: February 19 and October 25 1990 Authors: J.M. Lips & J.F. Duivenvoorden Location: 875 m from the left bank of the Caquetá River in front of the Island Sumaeta, Amazonas, Colombia (0°39'S, 72°05'W) Elevation: approx. 200 m a.s.l. Landform: sedimentary Tertiary plain; physiographic position: shoulder straight slope; surrounding topography: steeply dissected; microtopography: none Slope: sloping (6°); exposition: 222° (SW) Vegetation: high forest of high biomass, of the Swarzia schomburgkii-Clathrotropis macrocarpa community Climate: Afi (3060 mm/year, 25.7°C) General information on the soil Parent material: Tertiary fluvial deposits, with a cover of Pleistocene? fluvial deposits Drainage class: well drained (4) Moisture conditions in profile: moist throughout Depth of groundwater: not encountered Presence of surface stones and rock outcrops: none Evidence of erosion: none Human influence: none Description of the individual soil horizons L 9.78-8.00 cm. 90% leaf, 10% branch; cover 75%; loose to non compact matted structure; loose consistency; leafy character; abrupt broken boundary to: F 8.00-3.95 cm. 38% leaf, 2% branch, 50% root, 10% fine material; reddish to dark brown (5-7.5YR4/4) dry; irregular structure; resilient consistency; fibrous character; abundant roots ≤5 mm, common roots 6-10 mm; very few roots >10 mm, random orientation; gradual wavy to irregular boundary to: H 3.95-0 cm. 5% leaf, 42% fine material, 53% root; reddish to dark brown (5- 7.5YR4/4) dry; granular structure; friable consistency; greasy character; abundant roots ≤5 mm, common roots 6-10 mm; few roots >10 mm, random orientation; gradual wavy to irregular boundary to:

192 A 0-8 cm. Brown (7.5YR4/4) moist loam; weak medium granular; very friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; common very fine and fine, frequent medium and coarse roots; clear wavy boundary to: AB 8-30 cm. Brown (10-7.5YR4/6) moist clayloam; moderate medium subangular blocky; very friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; common very fine, fine, medium and coarse roots; common faunal activity (channels filled with A material); common charcoal fragments; gradual smooth boundary to: Bt11 30-70 cm. Bright brown (7.5YR5/6) moist clay; moderate medium and coarse subangular blocky; friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; few very fine, fine and medium, very few coarse roots; few faunal activity; diffuse smooth boundary to: Bt12 70-160+ cm. Bright brown (7.5YR5/7) moist clay; moderate medium and coarse subangular blocky; friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; few very fine, fine and medium, very few coarse roots Remarks: many coarse angular quartz sand particles present throughout the profile; data part of Bt12 derived from augering; H horizon discontinuous Analyses profile 125 horizon depth texture pH (1:1) C bulk P sand silt clay H20 KCl density avail. cm % % g/ml mg/kg A 0-8 72 10 18 3.7 - 1.97 0.8 1 AB 8-30 46 14 40 4.2 - 0.42 1.2 1 Bt11 30-70 42 8 50 4.6 - 0.13 1.3 1 Bt12 (80-100) 70-160+ 42 10 48 4.7 - - 1.3 1 Bt12 (130-160) 70-160+ 42 10 48 4.9 - - - 1 horizon exchange properties Ca Mg K Na acidity bases CEC7 ECEC CECc ECECc BS cmol(+)/kg soil cmol(+)/kg % clay A 0.2 0.2 0.2 0.3 2.0 0.9 15.3 2.9 10.3 3.4 6 AB 0.2 0.2 0.04 0.1 1.7 0.5 8.5 2.2 14.1 4.4 6 Bt11 0.2 0.2 0.1 0.3 1.1 0.8 6.0 1.9 10.2 3.5 13 Bt12 0.2 0.2 0.03 0.1 1.0 0.5 4.8 1.5 9.4 3.1 11 Bt12 0.2 0.2 0.04 0.1 0.9 0.5 4.4 1.4 8.9 3.0 12 horizon necromass totals LOI mean±sd HF-H2SO4 digestion HNO3-H2O2 digestion Ca Mg K Na P Ca Mg K Na P N g/m2 mg/kg % L 200±0 - - - - - 934 617 833 22 145 15664 98 F 2160±0 134 184 488 87 269 112 127 392 68 166 14977 67 H 1170±0 79 162 243 98 199 39 82 150 42 124 11299 46

193 Profile number: 126 Mapping unit: Ec Higher catagory classification: fine loamy, mixed, isohyperthermic oxyaquic Dystropept (SSS 1992), dystric Cambisol (FAO 1988) Date of examination: February 20 and October 24 1990 Authors: J.M. Lips & J.F. Duivenvoorden Location: 100 m from the right bank of the Caquetá River, 2.25 km up stream of the Island Sumaeta, Amazonas, Colombia (0°37'S, 72°07'W) Elevation: approx. 155 m a.s.l. Landform: rarely inundaded flood plain of the Caquetá River; physiographic position: concave part; surrounding topography: almost flat; microtopography: shallow depressions Slope: flat (0°); exposition: none Vegetation: high forest of intermediate biomass of the Brownea grandiceps-Iriartea ventricosa community Climate: Afi (3060 mm/year, 25.7°C) General information on the soil Parent material: Holocene alluvial deposits of the Caquetá River Drainage class: imperfectly to moderately well drained (2-3) Moisture conditions in profile: moist throughout Depth of groundwater: not encountered Presence of surface stones and rock outcrops: none Evidence of erosion: none Human influence: none Description of the individual soil horizons L 4.45-2.20 cm. 90% leaf, 10% branch<2% fruit; cover 60%; single particle structure; loose consistency; leafy character; abrupt broken boundary to: F 2.20-0 cm. 80% leaf, 10% branch, 10% root, <2% fruit; brown (10- 7.5YR4/4) dry; single particle to compact matted structure; loose consistency; leafy character; common roots ≤5 mm, no roots 6-10 mm; no roots >10 mm, random orientation; common faunal activity (worm droppings); clear irregular boundary to: Ah 0-2 cm. Brown (10YR4/4) moist silty loam; moderate fine and medium crumb; very friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; common very fine, fine, medium and coarse roots; common faunal activity; clear wavy boundary to: AB 2-22 cm. Yellowish brown (10YR5/6) moist silty clay loam; moderate medium subangular blocky; very friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; common very fine and fine, few medium and coarse roots; common faunal activity; few charcoal fragments; gradual smooth boundary to: Bw1 22-45 cm. Yellowish brown (10YR5/6) moist silty clay; moderate medium subangular blocky; friable to firm moist, slightly sticky and plastic wet; very few very fine, fine, medium and coarse roots; gradual smooth boundary to:

194 Bw2 45-75 cm. Yellowish brown (10YR5/6) moist silty clay loam, with common medium distinct diffuse bright brown (7.5YR5/6) and few medium distinct diffuse orange grey mottles; moderate medium and coarse subangular blocky; friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; very few small soft Fe/Mn nodules; very few very fine, fine, medium and coarse roots; gradual smooth boundary to: Bwg 75-155+ cm. Yellowish brown (10YR6/3) moist silty clay loam, with common medium distinct clear bright brown (7.5YR5/6) and yellowish brown (10YR5/6) mottles; moderate medium and coarse subangular blocky; friable moist, slightly sticky and slightly plastic wet; few small and large soft Fe/Mn nodules; very few very fine, fine, medium and coarse roots Remarks: sand size mica fragments visible throughout the profile; data part of B22 derived from augering Analyses profile 126 horizon depth texture pH (1:1) C bulk P sand silt clay H20 KCl density avail. cm % % g/ml mg/kg Ah 0-2 24 46 30 3.9 - 3.26 0.5 4 AB 2-22 16 44 40 3.9 - 0.34 1.3 1 Bw1 22-45 12 38 50 4.2 - 0.20 1.4 1 Bw2 45-75 24 36 40 4.6 - - 1.4 1 Bwg (80-95) 75-155+ 26 40 34 4.7 - - 1.4 1 Bwg (140-155) 75-155+ 14 36 50 5.1 - - - 2 horizon exchange properties Ca Mg K Na acidity bases CEC7 ECEC CECc ECECc BS cmol(+)/kg soil cmol(+)/kg % clay Ah 3.2 3.6 0.4 0.2 2.8 7.4 23.8 10.2 34.1 18.0 31 AB 0.2 0.2 0.1 0.2 4.3 0.7 13.7 5.0 30.7 11.2 5 Bw1 0.2 0.2 0.1 0.2 6.5 0.7 14.1 7.2 26.5 13.8 5 Bw2 0.2 0.2 0.4 0.7 5.8 1.5 13.3 7.3 32.6 18.0 11 Bwg 0.2 0.2 0.01 0.01 6.1 0.4 16.2 6.5 47.2 19.0 3 Bwg 3.2 3.2 0.2 0.2 5.5 6.8 15.7 12.3 31.2 24.5 43 horizon necromass totals LOI mean±sd HF-H2SO4 digestion HNO3-H2O2 digestion Ca Mg K Na P Ca Mg K Na P N g/m2 mg/kg % L 350±0 - - - - - 11496 2760 2569 42 424 18059 90 F 950±0 8120 2384 4627 683 724 7184 2097 1864 68 463 18541 69

195 Appendix 2

Listado de plantas vasculares en parcelas permanentes en bosques del Plano Sedimentario Terciario (PST, tierra firme) y de la Llanura Aluvial con Inundación Esporádica del río Caquetá (LAI, várzea) en Peña Roja, Amazonia colombiana. Publicado en Caldasia 19(3) 431-463 (1997). Se incluyen plantas vasculares con altura total mayor o igual que 50 cm. Para cada especie se indica: su nombre; su hábito de crecimiento (ver abajo); la localidad donde se encontró (L: Llanura Aluvial con inundación esporádica del río Caquetá; P: Plano Sedimentario Terciario); y una muestra botánica de referencia (colectores: EA: Esteban Álvarez; CL: Ana Catalina Londoño). Formas de crecimiento: árboles (A), arbustos (T), escandentes herbáceos (SH), escandentes leñosos (SL), estranguladoras (SZL), helechos arbóreos (FA), helechos escandentes (FSH), helechos terrestres (FH), hemiepífitas herbáceas (SEH), hemiepífitas leñosas (SEL), hierbas terrestres (H), palmas arbóreas cespitosas (PAC), palmas arbóreas monoestipitadas (PAM), palmas arbustivas acaules (PTU), palmas arbustivas cescpitosas (PTC), palmas arbustivas monoestipitadas (PTM), palmas escandentes (PSL). En los bosques inventariados se identificaron las plantas hasta el nivel de especie taxonómica (Grant 1989); cuando esto no fue posible se emplearon morfoespecies en la denominación de los taxones. Para las familias de plantas superiores se siguió el sistema de Cronquist (1981), con excepción de Caesalpiniaceae, Fabaceae y Mimosaceae, que fueron agrupadas en Leguminosae en la presentación de resultados para facilitar la comparación con otros estudios. Cecropiaceae se presenta separada de Moraceae, Hippocrateaceae aparte de Celastraceae y Mendonciaceae segregada de Acanthaceae. Para las Pteridophyta se empleó la nomenclatura de familias de Mabberley (1990). ACANTHACEAE: Aphelandra aurantiaca (Scheidweiler) Lindley.; H; L; CL 1578. Justicia chlorostachya; H; L; EA 258. J. sp. 1; H; P; EA 1046. ADIANTACEAE: Adiantum latifolium Lam.; FH; L; EA 561.

196 ANACARDIACEAE: Spondias sp. 1; A; LAI; EA 756. Tapirira guianensis Aublet; A; L; EA 111. T. retusa Ducke; A; L; EA 406. Thyrsodium sp. 1; A; L; EA A230. T. sp. 2; A; P; CL 961. ANNONACEAE: Anaxagorea dolichocarpa Sprague & Sandwith; A; L; EA 606. A. rufa Timmerman; A; P; CL 864. Annona aff. dolichophylla R. E. Fries; A; L; EA 741. A. excellens R. E. Fries; A; P; CL 1352. A. hypoglauca C. Martius; A; L; EA 810. A. sp. 2; A; L; EA 14. Annonaceae sp. 1; A; L; EA 585. A. sp. 2; A; P; EA 1049. Annonaceae? sp. 3; SL; L; EA 766. Bocageopsis multiflora (C. Martius) R. E. Fries; A; P; CL 1190. Duguetia asterotricha Diels; A; L; EA 228. D. latifolia R. E. Fries; A; L; EA 584. D. odorata (Diels) J. F. Macbride; A; L, P; CL 1600. D. sp. 1; A; L, P; EA 571. D. spixiana C. Martius; A; L; CL 1573. Guatteria aff. acutissima R. E. Fries; A; P; CL 344. G. aff. ferruginea A. St. Hilaire; A; P; CL 971. G. aff. villosisima A. St. Hilaire; A; L; EA 527. G. atra Sandwith; A; L; EA 465. G. cf. amazonica R. E. Fries; A; L; EA 9. G. foliosa Benth.; A; P; CL 1094. G. guianensis (Aublet) R. E. Fries; A; P; EA 1099. G. megalophylla Diels; A; L, P; EA-758. G. punticulata R. E. Fries; A; P; CL 1371. G. sp. 1; A; P; CL 474. G. sp. 2; A; P; CL 518. G. sp. 3; A; P; EA 828. Guatteriella tomentosa R. E. Fries; A; P; EA 1100. Malmea dielsiana Safford ex R. E. Fries; A; L; EA 630. Oxandra euneura Diels; A; L, P; CL 1637. O. mediocris Diels; A; L; EA 204. O. polyantha R. E. Fries; A; L; EA 710. O. sp. 1; A; P; CL 56. O. xylopioides Diels; A; L; EA 396. Pseudoxandra aff. pacifica P. Maas; A; L; EA 534. Rollinia cuspidata C. Martius; A; L; EA 681. R. edulis Triana & Planchon; A; L; EA 523. Unonopsis sp. 1; A; P; EA 796. U. stipitata Diels; A; P; EA-55. Xylopia aff. benthamii R. E. Fries; A; P; CL 1423. X. excellens R. E. Fries; A; L; EA 410. X. parvifolia Diels; A; P; CL 709. X. sericea A. St. Hilaire; A; P; CL 1232. APOCYNACEAE: Apocynaceae sp. 1; SL; L; CL 1641. Aspidosperma aff. megalocarpon Muell. Arg.; A; P; CL 1147. A. cf. desmanthum Bentham & Muell. Arg.; A; P; CL 1301. A. cf. schultesii Woodson; A; L, P; EA 295. A. excelsum Bentham; A; P; CL 1231. A. marcgravianum Woodson; A; L; EA 86. A. sp. 1; A; P; CL 1001. A. sp. 2; A; P; EA 180. A. sp. 3; A; P; CL 1277. A. sp. 4; A; L; EA 83. A. sp. 5; A; L; EA 447. A. sp. 6; A; L; EA 411. Couma macrocarpa Barbosa Rodrigues; A; P; CL A9. Forsteronia sp. 1; A; P; CL 926. Lacmellea aff. oblongata Markgraf; A; L;

197 EA 531. L. cf. arborescens (Muell. Arg.) Markgraf; A; P; CL 1143. L. cf. gracilis (Muell. Arg.) Markgraf; A; L; CL 1615. L. foxii (Stapf) Markgraf; A; P; CL 838. L. sp. 1; A; P; EA 875. L. sp. 2; A; P; CL 1305. L. sp. 3; A; P; EA 49. Macoubea aff. witotorum R. Schultes; A; P; CL 850. Malouetia aff. killipii Woodson; A; L; EA 739. M. aff. peruviana Woodson; A; L; EA 706. M. sp. 1; A; P; CL 1377. M. sp. 2; A; P; CL 1509. Mandevilla sp. 1; SL; P; CL 259. M. sp. 2; SL; P; EA 1181. Mesechites cf. bicorniculata (Rusby) Woodson; SL; P; EA 1175. Mesechites? sp. 1; SL; P; CL 1395. Odontadenia macrantha (Roemer & Schultes) Markgraf; SL; L; EA 804. O. sp. 1; SL; L; EA 1210. O. sp. 2; SL; P; CL 1388. O. sp. 3; SL; P; EA 1130. Parahancornia cf. peruviana Monachino; A; P; CL 1156. Prestonia sp. 1; SH; L; EA 815. P. sp. 2; SH; L; EA 376. Tabernaemontana aff. macrocalyx Muell. Arg.; T; P; CL 215. T. cf. tetrastachys Kunth; T; P; CL 724. T. sp. 1; T; L; EA 694. T. sp. 2; A; P; CL 1347. ARACEAE: Anthurium aff. atropurpureum R. Schultes & Maguire; SEH; L; EA 677. A. aff. gracile (Rudge) Schott; SEH; L; EA 1200. A. cf. pentaphyllum (Aublet) G. Don; SEH; L; EA 545. A. cf. polyschistum R. Schultes & Idrobo; SEH; P; EA 701. A. clavigerum Poeppig & Endlicher; SEH; L; EA 620. A. sp. 1; SEH; L; EA 678. A. sp. 2; SEH; L; CL 1525. A. sp. 3; SEH; L; EA 593. Araceae sp. 1; SH; L; EA 292. A. sp. 4; SH; P; EA 1079. A. sp. 5; SH; P; CL 566. Dieffenbachia sp. 1; H; L; CL 1566. Heteropsis cf. macrophylla Kunth; SL; P; CL 168. H. cf. oblongifolia Kunth; SL; L, P; CL 1146. H. cf. spruceana Schott; SL; P; CL 158. H. jenmanii Oliver; SL; L, P; EA 1098. H. sp. 1; SL; P; CL 307. H. sp. 2; SL; P; CL 804. Monstera sp. 1; SEH; L; CL 1595. Philodendron aff. fragantissimum (Hooker) G. Don; SEH; P; EA 1078. P. cf. longistilum K. Krause; SEH; P; CL 630. P. chanchamayense Engler; SEH; L; EA 321. P. insigne Schott; SEH; P; EA 1034. P. pteropus C. Martius ex Schott; SEH; L; EA 604. P. sp. 01; SEH; P; CL 1028. P. sp. 02; SEH; L; CL 1633. P. sp. 03; SEH; P; EA 1059. P. sp. 04; SEH; L, P; EA 609. P. sp. 05; SEH; P; CL 1508. P. sp. 06; SEH; L; EA 581. P. sp. 07; SEH; P; CL 250. P. sp. 08; SEH; P; CL 666. P. sp. 09; SEH; P; CL 360. P. sp. 10; SEH; P; CL 477. P. sp. 11; SEH; P; EA 1077. ARALIACEAE: Dendropanax aff. cuneatus (DC.) Decaisne & Planchon; A; P; CL 968. D. sp. 1; SZL; L; EA 657.

198 ARECACEAE: Astrocaryum aculeatum G. Meyer; PAM; L; A. gynacanthum C. Martius; PAC; L; CL 1650. A. sciophilum (Miquel) Pulle; PAM; L; EA 615. Bactris balanophora Spruce; PTM; P; CL 689. B. hirta C. Martius; PTM; P; CL 848. B. humilis (Wallace) Burret; PTM; P; CL 1471. B. killipii Burret; PTM; P; CL 965. B. monticola Barbosa Rodrigues; PAC; L, P; CL 1601. B. simplicifrons C. Martius; PTM; P; EA 1191. Chamaedorea pauciflora C. Martius; PTM; L; EA 554. Desmoncus polyacanthos C. Martius; PSL; L; EA 307. D. pumilus Trail; PSL; L; EA 603. D. setosus C. Martius; PSL; L; EA 902. Euterpe precatoria C. Martius; PAM; L; EA 622. Geonoma macrostachys C. Martius; PTU; L; CL 1563. G. multiflora C. Martius; PTM; P; CL 783. G. piscicauda Dammer; PTM; P; CL 1016. G. poeppigiana C. Martius; PTM; L; EA 565. G. pycnostachys C. Martius; PTC; L; CL 1603. Iriartea deltoidea R. & P.; PAM; L; EA 266. Iriartella setigera (C. Martius) H. A. Wendland; PTC; P; CL-876. Lepidocaryum tenue C. Martius; PTC; P; CL 1518. Oenocarpus bacaba C. Martius; PAM; P; CL 1381. O. bataua C. Martius; PAM; P; O. mapora Karsten; PAC; L; EA 621. Orbignya polysticha Burret; PTU; P; CL 1379. Pholidostachys synanthera (C. Martius) H. Moore; PTM; P; CL 1380. Socratea exorrhiza (C. Martius) H. A. Wendland; PAM; P; CL 1378. Wettinia augusta Poeppig & Endlicher; PAM; P; CL 878. ASCLEPIADACEAE: Cynanchum (Mellichampia) sp. nov. aff. C. riometense Sundell; SH; L; EA 807. ASPLENIACEAE: Lomagramma guianensis (Aublet) Ching; FSH; L; EA 207. Lomariopsis japurensis J. Sm.; FSH; L; EA 327. L. sp. 1; FSH; L; EA 233. Polybotrya sp. 1; FSH; P; CL 112. ASTERACEAE: Mikania vaupesensis W. Holmes & McDaniel; SL; L; EA 1247. Mikania? sp. 1; SL; L; EA 1225. Piptocarpha poeppigiana (DC.) Baker; SL; L; EA 110. BIGNONIACEAE: Arrabidaea aff. oligantha Bureau & Schumann; SL; P; CL 366. A. bilabiata (Sprague) Sandwith; SL; L; EA 698. A. covallim (Vaq.) Sandwith; SL; L; EA 1214. A. sp. 1; SL; P; CL 614. Bignoniaceae sp. 1; SL; L; EA 1205. B. sp. 2; SL; P; EA 1159. Callichlamys latifolia (Richard) Schumann; SL; L; EA 1212. Cydista aequinoctialis (L.) Miers; SL; L; EA 812. Distictella sp. nov. aff. D. parkeri DC.; SL; P; CL 1136. Distictis pulverulenta (Sandwith) A. Gentry; SL; P; CL 1187. Jacaranda

199 macrocarpa Bureau & Schumann ex Schumann; A; P; CL 1067. J. obtusifolia Humboldt & Bonpland ssp. obtusifolia; A; P; CL 323. Martinella obovata (H. B. K.) Bureau & Schumann; SL; P; CL A16. Memora cladotricha Sandwith; SL; L, P; EA 617. M. pseudopatula A. Gentry; SL; L; EA 768. Memora? sp. 1; SL; L; EA 236. Paragonia pyramidata (Richard) Bureau.; SL; L; CL 1608. P. sp. 1; SL; P; CL 526. Pleonotoma jasminifolia (H. B. K.) Miers; SL; P; CL 205. Potamoganos sp. 1; SL; P; CL 124. Schelegelia sp. 1; SL; L; EA 1237. Tenaecium jaroba Swartz; SL; L; EA 918. Tynanthus aff. goudotianus (Bureau) Sandwith; SL; P; CL 1449. T. panurensis (Bureau) Sandwith; SL; P; CL 625. BOMBACACEAE: Huberodendron swietenioides (Gleason) Ducke; A; P; CL 1200. Matisia cf. bracteolosa Ducke; A; L; EA 473. M. lasiocalyx Schumann; A; L; CL 1616. Pachira aquatica Aublet; A; L; EA 731. Scleronema micranthum (Ducke) Ducke; A; P; CL 1329. S. praecox Ducke; A; P; CL 1191. BORAGINACEAE: Boraginaceae? sp. 1; SL; L; EA 1217. Cordia nodosa Lamarck; A; P; EA 1177. C. sp. 1; A; L; EA 232. C. sp. 2; A; P; CL 1515. BURSERACEAE: Burseraceae sp. 1; A; L; EA 427. Dacryodes chimatensis Steyermark & Maguire; A; P; CL 901. D. cuspidata (Cuatrecasas) Daly; A; L; EA 653. D. nitens Cuatrecasas; A; P; CL 769. D. sclerophylla Cuatrecasas; A; P; EA 878. D. sp. nov. 1; A; P; CL 1166. D. sp. nov. 2; A; P; CL 735. Protium aff. rubrum Cuatrecasas; A; P; CL 1372. P. altsonii Sandwith; A; P; CL 1302. P. apiculatum Swart; A; P; EA 880. P. aracouchini (Aublet) Marchand; A; P; CL 1486. P. cf. polybotryum (Turczaninow) Engler; A; P; CL 1218. P. elegans Engler; A; P; EA 1017. P. gallosum Daly, ined.; A; P; CL 1073. P. hebetatum Daly; A; P; CL-1666. P. krukovii Swart; A; L; EA 704. P. nodulosum Swart; A; L, P; CL 1544. P. paniculatum Engler ex C. Martius ssp. paniculatum; A; P; CL 1202. P. sp. 1; A; P; CL 139. P. sp. nov. aff. P. gallosum Daly, ined.; A; P; CL 1230. P. subserratum (Engler) Engler; A; P; CL 908. P. urophyllidium Daly, ined.; A; P; CL 1700. Trattinnickia glaziovii Swart; A; P; CL 1116. CAESALPINIACEAE: Bauhinia guianensis Aublet; SL; P; CL 1414. B. sp. 1; SL; P; CL 1516. B. sp. 2; SL; P; CL 1140. Brownea latifolia Jacq.;

200 A; L; CL 1554. Caesalpiniaceae sp. 1; A; P; CL 764. C. sp. 2; A; P; CL 1288. Campsiandra angustifolia Spruce ex Bentham; A; L; EA 922. Cynometra cf. marginata Bentham; A; L; EA 412. Heterostemon conjugatus Bentham; A; L; EA 511. Hymenaea oblongifolia Huber; A; L; CL 1548. Macrolobium acaciaefolium (Bentham) Bentham; A; L; CL 1570; EA 1248. Sclerolobium sp. 1; A; P; CL 54. Senna macrophylla (Kunth) H. Irwin ssp. gigantifolia (Britton & Killip) H. Irwin & Barneby; A; L; EA 6; EA 675. Tachigali cf. paniculata Aublet; A; P; CL 1086. T. sp. 1; A; P; CL 768. T. sp. 2; A; P; CL 445. T. sp. 3; A; P; CL 918. T. sp. 4; A; P; EA 191. T. sp. 5; A; P; CL 1141. T. sp. 6; A; P; CL 817. T. sp. 7; A; P; CL 989. Vatairea guianensis Aublet; A; L; EA 716. CARYOCARACEAE: Anthodiscus cf. amazonicus Gleason & A. C. Smith; A; P; EA 881. Caryocar glabrum (Aublet) Persoon; A; P; CL 822. C. gracile Wittm.; A; P; CL 975. CECROPIACEAE: Cecropia cf. membranacea Trécul; A; P; EA 800. C. discolor Cuatrecasas; A; L; EA 422. Coussapoa aff. martiana Miquel; SZL; L; EA 94. Pourouma aff. acuminata C. Martius ex Miquel; A; P; CL 352. P. aff. minor Benoist; A; P; EA 1149. P. aff. tomentosa Miquel ssp. tomentosa; A; P; CL 1510. P. cucura Standley & Cuatrecasas; A; L; EA 724. P. myrmecophila Ducke; A; P; CL 832. P. sp. 1; A; P; EA 1165. P. sp. 2; A; P; CL 1455. P. sp. 3; A; L; EA 598. CELASTRACEAE: Celastraceae sp. 1; T; P; CL 1026. Cheiloclinium sp. 1; SL; P; CL 1362. Peritassa sp. 1; SL; P; CL 1107. CHRYSOBALANACEAE: Chrysobalanaceae sp. 1; A; P; EA 196. C. sp. 2; A; P; EA 827. Couepia cf. guianensis Aublet; A; P; CL 1010. C. chrysocalyx (Poeppig) Bentham & Hooker f.; A; P; EA 100. C. krukovii Standley.; A; P; CL 881. C. sp. 1; A; L; EA 72. C. sp. 2; A; P; CL 1321. Hirtella aff. brachystachya Spruce ex Hooker f.; A; P; EA 900. H. aff. davisii Sandwith; A; L; EA 392. H. aff. hispidula Miquel; A; L; EA 753. H. aff. latifolia Prance; A; L; EA 645. H. aff. macrophylla Bentham ex Hooker f.; A; L; EA 108. H. aff. obidensis Ducke; A; P; CL 409. H. aff. pilosissima C. Martius & Zuccarini; A; L; EA 740. H. aff. shultesii Prance; A; P; CL 442. H. aff. ulei Pilg.; A; P; CL 1421. H. guianiae Spruce & Hooker f.; A; L; CL 1618. H. triandra Swartz; T; P; CL 1027. Licania aff. alba (Bernoulli) Cuatrecasas; A; P; CL 1198. L. aff. arachnoidea Fanshawe & Maguire; A; L; EA 914. L. aff. canescens Benoist; A; P; CL

201 397. L. aff. cruegeriana Urb.; A; P; CL 175. L. aff. hypoleuca Bentham; A; P; CL 885. L. aff. kunthiana Hooker f.; A; P; CL 1412. L. aff. leucosepala Grisebach; A; P; EA 170. L. aff. macrocarpa Cuatrecasas; A; P; CL 1505. L. aff. oblongifolia Standley; A; L; EA 472. L. aff. octandra (Hoffmannsegg ex Roemer & Schultes) Kuntze; A; P; CL 1386. L. aff. triandra C. Martius & Hooker f.; A; L; EA 423. L. aff. vaupesana Killip & Cuatrecasas; A; L; EA 747. L. apetala (E. Meyer) Fritchs; A; P; CL 1261. L. cf. harlingii Prance; A; L, P; EA 357. L. heteromorpha Bentham; A; P; CL 1252. L. reticulata Prance; A; L; EA 446. L. sp. 2; A; P; CL 557. L. sp. 3; A; L; EA 647. L. sp. 4; A; L; EA 654. L. sp. 5; A; P; CL 522. L. sp. 6; A; P; CL 1149. CLUSIACEAE: Calophyllum? sp. 1; A; P; EA 1032. Caraipa aff. grandifolia C. Martius; A; L; EA 112. Clusia (Cruvopsis) alvarezii Pipoly, sp. nov. ined.; SEL; L; EA 116. C. aff. lineata (Bentham) Planchon & Triana; SEL; L; EA 765. C. aff. nigrolineata P. F. Stevens; SEL; P; CL 974. C. columnaris Engler; SEL; P; CL 1125. C. gandichandii Choisy ex Planchon & Triana; SEL; P; EA 877. C. grammadenioides Pipoly, sp. nov. ined.; SEL; P; CL 1150. C. myriandra Planchon & Triana; SEL; P; CL 1046. C. penduliflora Engler; SEL; P; CL 1667. C. viscida Engler; SEL; P; CL 824. Garcinia macrophylla C. Martius; A; L; EA 347. G. sp. 1; A; L; EA 688. G. sp. 2; A; L, P; EA 755. G. spruceana (Engler) Hammel; A; L; EA 728. Lorostemon sp. 2; A; P; CL 952; CL 1670. Moronobea? Platonia?; A; P; CL 1303. Quapoya longipes (Ducke) Maguire; SL; P; CL 1090. Q. peruviana (Poeppig) Kuntze; SL; P; CL 835. Rheedia acuminata (R. & P.) Planchon & Triana; A; P; CL 1684. Symphonia globulifera L. f.; A; L; EA 89. Tovomita aff. krukovii Smith; A; L; EA 683. T. aff. weddelliana Triana & Planchon; A; P; CL 1448. T. cf. brevistaminea Engler; A; P; CL 188. T. pyrifolia Smith; A; L; EA 103. T. schomburgkii Planchon & Triana; A; P; CL 577. T. sp. 1; A; P; CL 829. T. sp. 2; A; P; CL 727. T. sp. 3; A; P; CL 447. T. sp. 4; A; L, P; CL 1451. T. speciosa Ducke; A; L; EA 506. Tovomita? sp. 5; A; P; CL 665. Vismia angusta Miquel; A; L; EA 633. V. sp. 1; A; L; EA 605. V. sp. 2; A; L; EA 927. COMBRETACEAE: Buchenavia amazonica Al-Mayah & Stace; A; L, P; CL 1547. B. parvifolia Ducke; A; P; EA 841. Terminalia aff. amazonica (J. F. Gmelin) Exell; A; L; EA 635. T. aff. brasiliensis Eichler; A; P; CL

202 1304. T. aff. dichotoma G. Meyer; A; L; CL 1575. T. aff. oblonga (R. & P.) Steudel; A; P; EA 790. T. sp. 2; A; L; CL 1531. COMMELINACEAE: Commelinaceae sp. 1; H; L; EA 1249. Dichorisandra ulei J. F. Macbride; H; L; EA 101. Floscopa peruviana Hasskarl ex C. B. Clarke; H; L; EA 923. CONNARACEAE: Connarus aff. erianthus Bentham ex Baker; A; P; CL 301. C. aff. fasciculatus (DC.) Planchon; A; P; CL 856. C. sp. 1; T; P; EA 848. C. sp. 2; T; L; EA 231. Pseudoconnarus cf. rhynchosioides (Standley) Prance; SL; P; CL 258. P. macrophyllus (Poeppig) Radlkofer; SL; P; CL 349. Rourea aff. crysomalla; SL; P; EA 1143. R. aff. cuspidata Bentham ex Baker; SL; L; EA 74. R. cf. camptoneura Radlkofer; SL; P; EA 1038. R. sp. 1; T; P; CL 598. R. sp. 2; A; P; CL 223. R. sp. 3; SL; L; EA 1229. CONVOLVULACEAE: Convolvulaceae sp. 1; SL; P; EA 1036. C. sp. 2; SL; P; CL 551. Convolvulaceae? sp. 3; SL; L, P; EA 607. C. sp. 4; SL; L; EA 1235. C. sp. 5; SL; P; EA 1152. Dicranostyles aff. longifolia Ducke; SL; P; EA 1093. D. sp. 1; SL; P; CL 1189. Evolvulus sp. 1; SH; P; CL 200. Maripa cf. peruviana van Ooststroom; SL; P; CL 959. M. sp. 1; SL; P; EA 876. M. sp. 2; SL; P; CL 1334. Maripa? sp. 3; SL; P; CL 459. COSTACEAE: Costus scaber R. & P.; H; L; CL 1561. CUCURBITACEAE: Cayaponia coriacea Cogniaux; SH; L; EA 824. C. oppositifolia Harms; SH; L, P; EA 586. Gurania eriantha (Poeppig & Endlicher) Cogniaux; SH; L; CL 1597. G. sp. 1; SH; P; EA 1169. G. spinulosa (Poeppig & Endlicher) Cogniaux; SH; P; CL 1695. Psiguria triphylla (Miquel) C. Jeffrey; SH; L; EA 1207. CYATHEACEAE: Cyatheaceae sp. 1; FA; L; EA 367. Sphaeropteris macrosora (Baker) Windisch; FA; P; CL 490. CYCLANTHACEAE: Asplundia cf. vaupesiana Harling; SH; P; CL 695. A. sp. 1; SH; P; CL 105. Cyclanthaceae sp. 1; SH; P; CL 647. C. sp. 2; SH; L; EA 696. Cyclanthus bipartitus Poiteau; H; L; EA 556. Thoracocarpus aff. bisectus (Vell. Conc.) Harling; SH; L; EA 685. CYPERACEAE: Calyptrocarya? Scleria?; H; L; EA 570. DENNSTAEDTIACEAE: Lindsaea aff. coarctata Kramer; FH; P; CL 325. L. lancea (L.) Bedd.; FH; P; EA 1106.

203 DICHAPETALACEAE: Tapura amazonica Poeppig & Endlicher; A; L; EA 107. T. cf. capitulifera Spruce ex Baillon; A; L; EA 750. T. peruviana K. Krause; A; L; CL 1559. DILLENIACEAE: Doliocarpus aff. confertus Rusby; SL; L, P; EA 663. D. cf. multiflorus Standley; SL; L; EA 921. DIPTEROCARPACEAE: Pseudomonotes tropenbosii Londoño, Álvarez, Forero & Morton, género y sp. nov.; A; P; CL 1698. EBENACEAE: Diospyros aff. glomerata Spruce; A; P; CL 954. D. opacifolia J. F. Macbride; A; L, P; EA 552. D. peruviana Hiern; A; L; EA 757. D. sp. 1; A; P; EA 1074. ELAEOCARPACEAE: Sloanea aff. floribunda Spruce & Bentham; A; P; CL 1487. S. aff. obtusa (Spligt.) Schumann; A; P; CL 1254. S. aff. robusta Uittien; A; P; CL 722. S. cf. brevipes Bentham; A; P; CL 1364. S. cf. fragans Rusby; A; L; EA 529. S. grandiflora Smith; A; P; CL 116. S. parviflora Planchon ex Bentham; A; L; EA 749. S. sp. 1; A; P; CL 833. S. sp. 2; A; P; CL-1075; CL 1678. S. sp. 3; A; P; EA 162. S. sp. 4; A; P; CL 1392. S. sp. 5; A; P; CL 1172. S. sp. 6; A; L; EA 751. S. sp. 7; A; P; EA 1174. S. yapacanae Steyermark; A; P; CL 1357. ERICACEAE: Satyria panurensis (Bentham ex Meissner) Bentham & Hooker f.; SEL; P; CL 900. ERYTHROXYLACEAE: Erythroxylon gracilipes Peyritsch; T; L; CL 1564. E. sp. 1; A; P; CL 1145. EUPHORBIACEAE: Acalypha aff. mapirensis Pax; A; L; EA 712. Alchornea aff. discolor Poeppig; A; P; CL 1343. A. aff. glandulosa Poeppig; A; L; EA 636. A. sp. 1; A; P; CL 1282. Alchorneopsis aff. floribunda (Bentham) Muell. Arg.; A; P; EA 1156. Amanoa cf. guianensis Aubl.; A; P; EA 128. Conceveiba guianensis Aublet; A; L; EA 413. Croton monachinos Baehni; A; L; EA 637. Dalechampia aff. parvibracteata Landj.; SL; L; EA 826. Dodecastigma amazonicum Ducke; A; L; CL 1551. Drypetes amazonica Ducke; A; L; EA 466. Hevea cf. guianensis Aublet; A; P; EA 842. H. cf. pauciflora (Spruce ex Bentham) Muell. Arg.; A; P; CL 713. H. sp. 1; A; P; CL 697. H. sp. 2; A; P; CL 1691. Hyeronima aff. alchorneoides Allemão.; A; L; EA 385. Mabea aff. macbridei I. M. Johnston; A; L; EA 325. M. aff. occidentalis Bentham; A; P; CL 1694. M. cf. caudata Pax & Hoffmann; A; L, P; CL 1582. Maprounea guianensis Aublet; A; P; CL 1459. Margaritaria nobilis L. f.;

204 A; L; EA 687. Omphalea diandra L.; SL; L; EA 656. Sapium marmieri Huber; A; L; EA 505. Senefeldera karsteniana Pax. & Hoffm.; A; P; CL 1135. FABACEAE: Andira sp. 1; A; L; EA 33. Clathrotropis macrocarpa Ducke; A; L, P; CL 1353. Clathrotropis sp. 1; A; L; EA 209. Clitoria sp. 1; SL; P; CL 1211. C. sp. 2; SL; L; EA 572. Dalbergia sp. 1; A; L; EA 597. Dioclea aff. dictyoneura Diels; SL; P; EA 1127. D. aff. glabra Bentham; SL; P; EA 1146. Diplotropis martiusii Bentham; A; P; EA 840. D. sp. 1; A; P; CL 1274. Dipteryx aff. cordata (Ducke) Cowan; A; P; CL 970. D. cf. nudipes Tul; A; L; EA 407. D. polyphylla Huber; A; P; CL 882. D. sp. 1; A; P; CL 1457. Fabaceae sp. 1; SL; L; EA 336. F. sp. 2; A; P; CL 1417. F. sp. 3; A; P; EA 1164. F. sp. 4; A; P; EA 163. F. sp. 5; A; L; EA 625. F. sp. 6; SL; P; EA 1170. F. sp. 7; A; L; EA 746. Lonchocarpus aff. latifolius H. B. K.; A; L; EA 22. L. aff. pterocarpus DC.; SL; L; EA 764. L. cf. nicou (Aublet) DC.; A; L; EA 345. L. sp. 1; A; L; EA 738. Machaerium aff. arboreum Bentham; A; L; EA 736. M. aff. frondosus C. Martius; SL; P; EA 1154. M. aff. macrophyllum Bentham; SL; P; CL- 1521. M. aff. madeirense Pittier; SL; P; EA 1142. M. aff. paraense Ducke; SL; L; EA 660. M. cf. oblongifolium Vog.; SL; L; EA 1209. M. inundatum (C. Martius ex Bentham) Ducke; SL; L; EA 97. M. multifoliolatum Ducke; SL; P; CL 1466. M. sp. 1; SL; P; CL 575. M. sp. 2; A; P; CL 1234. M. sp. 3; SL; L; EA 1245. M. sp. 4; SL; P; EA 1129. M. sp. 5; SL; L; EA 1227. M. sp. 6; SL; L; EA 727. Mucuna sp. 1; SL; L; EA 320. Muellera sp. 1; SL; P; CL 595. Myrocarpus aff. frondosus Fr. Allem.; SL; P; CL 1126. Ormosia aff. coccinea (Aublet) Jackson; A; L; EA 522. O. aff. lehmanii; A; P; CL 1393. O. macrophylla Bentham; A; P; CL 1355. O. sp. 1; A; L; EA 748. Poecilanthe sp. 1; SL; L; EA 361. Pterocarpus aff. amazonum (C. Martius ex Bentham) Amshoff; A; L; EA 658. P. aff. draco L.; A; L; EA 729. P. sp. 1; A; L; EA 648. P. sp. 2; A; P; EA 1024. Swartzia aff. amplifolia Harms; A; P; CL-1708. S. aff. benthamiana Miquel; A; P; CL 1493. S. aff. brachyrachys Harms; A; P; EA 861. S. aff. cardiosperma Spruce ex Bentham; A; L, P; EA 722. S. aff. parvifolia Schery; A; P; CL 1021. S. aff. polyphylla DC.; A; P; CL 1237. S. aff. pycta Bentham; A; P; CL 645. S. aff. simplex (Swartz) Sprengel; A; L; EA 351. S. arborescens (Aublet) Pittier; A; L; EA 487. S. cf. racemosa Bentham; A; L; EA 730. S. laevicarpa Amshoff; A; L, P; EA 707. S. lamellata Ducke; A; P; CL 1262.

205 S. schomburgkii Bentham; A; P; CL 811. S. sp. 1; A; L; EA 700. S. sp. 2; A; P; CL 163. Taralea aff. opositifolia Aublet; A; L; EA 628. Zollernia? sp. 1; A; L; EA 579. FLACOURTIACEAE: Carpotroche amazonica C. Martius ex Eichler; A; P; CL 953; CL 1676. Casearia aff. fasciculata (R. & P.) Sleumer; A; L; EA 486. C. aff. oblongifolia Camb.; A; P; EA 179. C. aff. suaveolens (Poeppigg) Bentham; A; P; CL 1291. C. cf. decandra Jacquin; A; L, P; CL 1590. Flacourtiaceae sp. 1; A; L; EA 530. Mayna aff. odorata Aublet; T; L; CL 1568. Ryania speciosa M. Vahl.; A; L; EA 689. GENTIANACEAE: Tachia occidentalis Maguire & Weaver; T; P; CL 1683. GESNERIACEAE: Kohleria cf. hirsuta Regel; H; L; EA 912. HELICONIACEAE: Heliconia acuminata A. Richard; H; L; EA 248. H. lasiorachis L. Andersson; H; L; EA 91. H. shumanniana Loesener; H; L; EA 602. H. sp. 1; H; L; EA 555. H. stricta Huber; H; L; CL 1585. HIPPOCRATEACEAE: Hippocrateaceae sp. 1; T; P; CL 184. H. sp. 2; SL; P; CL 618. H. sp. 3; SL; L; EA 1204. Salacia aff. macrantha A. C. Smith; SL; L; EA 538. S. cf. impressifolia (Miers) A. C. Smith; A; L; EA 643. S. gigantea Loesener; SL; L; EA 96. S. insignis A. C. Smith; SL; L; EA 1223. S. sp. 2; SL; P; EA 1065. Salacia? sp. 1; SL; L; EA 752. HUMIRIACEAE: Humiria aff. balsaminifera Aublet; A; P; CL 1472. Humiriaceae? sp. 1; A; P; CL 484. Sacoglottis aff. amazonica C. Martius; A; P; EA 157. Sacoglottis? Schistostemon?; A; P; EA 146. Vantanea cf. peruviana J. F. Macbride; A; P; EA;1182. Vantanea sp. 1; A; P; CL 542. V. spichigeri A. Gentry; A; P; CL 1133. HYMENOPHYLLACEAE: Trichomanes ankersii Hook. & Grev; FSH; P; CL 642. ICACINACEAE: Calatola sp. 1; A; L; CL 1543. Casimirella aff. ampla (Miers) R. Howard; SL; L; EA A536. Citronella sp. 1; SL; L; EA 818. Dendrobangia boliviana Rusby; A; P; EA 854. Discophora guianenesis Miers; A; P; EA 1008. Icacinaceae sp. 1; A; P; CL 394. Leretia cf. cordata Vell. Conc.; SL; L; EA 1234. L. sp. 1; SL; L; EA 212. L. sp. 2; SL; P; EA 1145. INDETERMINADOS: Indeterminado sp. 01; A; P; CL 136. I. sp. 02; SL; L; EA 1206. I. sp. 03; A; P; CL 672. I. sp. 04; A; L; EA 237. I. sp. 05; SL; P; CL 239. I. sp. 06; SL; L; EA 763. I. sp. 07; SL; L; EA 1231. I. sp. 08;

206 A; P; EA 871. I. sp. 09; A; P; CL 663. I. sp. 10; A; P; CL 256. I. sp. 11; SL; P; CL 1253. I. sp. 12; SL; P; CL 863. I. sp. 13; A; P; CL 110. I. sp. 14; SL; P; EA-1161. Leguminosae sp. 1; SL; P; CL 1394. L. sp. 2; SL; P; CL 1333. Pteridophyta sp. 1; FH; P; EA 1052. P. sp. 2; FH; L; EA 547. LAURACEAE: Aniba aff. guianensis Aublet; A; L; EA 920. A. cf. hostmanniana (Nees) Mez; A; P; CL 94. A. cf. williamsii O. Schmidt; A; P; CL 1475. Aniba puchury minor (C. Martius) Mez; A; P; EA 859. A. sp. 1; A; P; CL 20. A. sp. 2; A; P; CL 1080. A. sp. 3; A; P; CL 1659. A. sp. 4; A; P; CL 478. Beilschmiedia aff. brasiliensis (Kostermans) Kostermans; A; P; CL 941. Caryodaphnopsis? sp. 1; A; P; EA 906. Endlicheria cf. verticilata Mez; A; L; EA 13. E. krukovii (A. C. Smith) Kostermans; A; L; EA 482. E. sericea Nees; A; P; EA 830. E. sp. 2; A; P; CL 920. E. sp. nov. 1; A; P; CL 1495. E. sprucei (Meissner) Mez; A; P; EA 1150. E. williamsii O. Schmidt; A; L; EA 662. Endlicheria? Ocotea?; A; P; CL 944. Lauraceae sp. 1; A; L; EA 562. L. sp. 2; A; P; EA 851. L. sp. 3; A; L; EA 402. L. sp. 4; A; L, P; CL 1646. L. sp. 5; A; P; EA A1035. Lauraceae? sp. 6; A; P; CL 314. L. sp. 7; A; P; EA 1084. Licaria guianensis Aublet; A; P; CL 1032. L. sp. 1; A; P; CL 1350. Mezilaurus itauba (Meissner) Taubert ex Mez; A; P; CL 1092. Nectandra aff. cuspidata Nees; A; P; EA 1030. N. aff. pisi Miquel; A; L; CL 1571; EA 1243. N. sp. 1; A; L; EA 509. N. sp. 2; A; P; CL 146. N. sp. 3; A; L; EA 718. N. sp. 4; A; P; CL 406. Ocotea aciphylla (Nees) Mez; A; P; EA-853. O. aff. cernua (Nees) Mez; A; P; CL 1244. O. aff. neblinae Allen; A; P; CL 1281. O. amazonica (Meissner) Mez; A; L, P; CL 1213. O. argyrophylla Ducke; A; P; CL 1242. O. cymbarum H. B. K.; A; P; CL 814. O. leucoxylon (Swartz) de Lanessan; A; P; CL 1280. O. sp. 01; A; P; CL 1440. O. sp. 02; A; L; EA 283. O. sp. 03; A; P; CL 310. O. sp. 04; A; P; EA 193. O. sp. 05; A; P; CL 601. O. sp. 06; A; P; CL 1522. O. sp. 07; A; P; EA 866. O. sp. 08; A; P; CL 443. O. sp. 09; A; L; EA 461. O. sp. 10; A; L, P; EA 481. O. sp. 11; A; P; CL 1044; CL 1336. O. sp. 12; A; P; CL 1082. O. sp. 13; A; P; EA;855. O. sp. 14; A; P; CL 921. O. sp. 15; A; P; CL 1259. O. sp. 16; A; P; CL 545. Ocotea? Endlicheria?; A; P; CL 64. Rhodostemonodaphne sp. 1; A; P; CL 1300. R. sp. 2; A; L, P; EA 126. R. sp. 4; A; P; EA 198. R. sp. 5; A; P; EA 1082. R. sp. 6; A; P; CL 945. LECYTHIDACEAE: Cariniana decandra Ducke; A; P; CL 1365. Couratari guianensis Aublet; A; L; EA A458. Eschweilera bracteosa

207 (Poeppig ex Berg) Miers; A; P; CL 841. E. cf. alata A. C. Smith; A; P; CL 581. E. cf. albiflora (A. DC.) Miers; A; L; CL 1649. E. cf. andina (Rusby) J. F. Macbride; A; L, P; EA 897. E. cf. laevicarpa S. Mori; A; P; CL 1709. E. itayensis Knuth; A; L; EA 477. E. juruensis Knuth; A; L; EA 1101. E. punctata S. Mori; A; P; CL 815. E. sp. 2; A; P; CL 977. E. sp. nov. 1; A; P; CL-1671. E. tessmannii Knuth; A; P; CL 996; CL-1269. Grias sp. 1; A; L; CL 1535. Gustavia aff. augusta L.; A; L; EA 592. G. poeppigiana Berg; A; L; EA 479. LINACEAE: Roucheria humiriifolia Planchon; A; P; EA 1120. R. punctata (Ducke) Ducke; A; P; CL 1323. LOGANIACEAE: Potalia amara Aublet; T; P; CL 805. Strychnos aff. solerederi Gilg; SL; P; CL 453. S. cf. erichsonii Schomburgk ex Progel; SL; L; EA 229. S. medeola Sagot. & Prog.; SL; P; CL 675. S. sp. 1; SL; L; CL 1577. S. subcordata Spruce ex Bentham; SL; P; EA 1167. LYTHRACEAE: Adenaria floribunda H. B. K.; T; L; EA 119. MALPIGHIACEAE: Byrsonima arthopoda Adr. Jussieu; A; L; CL 1529. B. sp. 1; A; P; CL 1436. Diplopterys? sp. 1; SL; P; CL 226. Hiraea sp. 1; SL; L; EA 329. H. sp. 2; SL; P; CL 554. Malpighiaceae sp. 1; A; P; CL 318. M. sp. 2; SL; P; CL 343. M. sp. 3; SL; P; EA 1160. Mascagnia aff. macrodisca (Triana & Planchon) Niedenzu; SL; L; EA 300. M. cf. ovatifolia (H. B. K.) Grisebach; SL; P; CL 1273. Mascagnia? sp. 1; SL; L; EA 37. M. sp. 2; SL; L; EA 1238. Stigmaphyllon? sp. 1; SL; L, P; CL 345. MARANTACEAE: Calathea lanata Petersen; H; L; CL 1604; CL 1607. C. sp. 1; H; L; EA 611. Ischnosiphon cf. arouma (Aublet) Koernicke; SH; L; EA 247. Maranta sp. 1; H; P; CL 153. Marantaceae sp. 1; H; P; CL 573. M. sp. 2; H; P; EA A1095. M. sp. 3; H; P; EA 1105. Monotagma sp. 1; H; P; CL 362. MARCGRAVIACEAE: Marcgravia sp. 1; SL; P; CL 662. M. sp. 2; SL; P; CL 197. M. sp. 3; SL; L; CL 1555. M. sp. 4; SL; L; EA 1104. Norantea guianensis Aublet; SL; P; CL 1043. Souroubea cf. guianensis Aublet; SL; P; CL 1397. MELASTOMATACEAE: Adelobotrys cf. spruceana Cogniaux; SH; L; CL 1594. Adelobotrys? sp. 1; SH; P; CL 1338. Clidemia bernardii Wurdack; T; P; CL 781. Graffenrieda patens Triana; SL; P; CL 782; CL 844. Graffenrieda? sp. 1; SL; P; CL 580. Leandra candelabrum (J. F. Macbride) Wurdack; SH; P; CL 567. L. glandulifera (Triana) Cogniaux;

208 T; P; CL 791. L. rhodopogon (DC.) Cogniaux; T; P; CL 851. Maieta cf. poeppigii C. Martius ex Cogniaux; H; P; CL-845. Melastomataceae sp. 1; A; P; EA 1180. M. sp. 2; A; P; CL 450. M. sp. 3; SH; P; CL 653. Miconia aff. aplostachya (Bonpland) DC.; T; P; CL 574. M. aff. centrodesma Naudin; A; P; CL 385. M. aff. minutiflora (Bonpland) DC.; A; P; EA 1153. M. affinis DC.; T; L; EA 518. M. biglandulosa Gleason; A; P; CL 949. M. carassana Cogniaux; T; P; CL 372. M. cf. longifolia (Aublet) DC.; T; L; EA 98. M. cf. splendens (Swartz) Grisebach; A; P; CL 1220. M. eleagnoides Cogniaux; A; L, P; EA 395. M. phanerostila Pilger; A; P; CL 887. M. poeppigii Triana; A; P; EA 834. M. serrulata (DC.) Naudin; A; L; CL 1576. M. sp. 1; SH; P; CL 479. M. sp. 2; T; P; CL 635. M. sp. 3; A; P; CL 998. M. sp. 4; T; P; CL 481. M. sp. Sect. Laceraria; T; P; CL 795. Miconia? Clidemia?; SH; P; EA 1060. Miconia? sp. 2; A; P; EA 1123. M. sp. 3; T; L; EA 591. Mouriri aff. myrtifolia Spruce ex Triana; A; L; EA 735. M. aff. nigra (DC.) Morley; A; P; EA 894. M. aff. vernicosa Naudin; A; P; EA 59. M. cauliflora C. Martius ex DC.; A; P; CL 1363. M. sp. 2; A; L; EA 117. M. sp. 4; A; L; EA A541. Myrmidone macrosperma (C. Martius) C. Martius; T; P; CL-335; CL 690. Tococa sp. 1; T; P; CL 859. T. sp. 2; T; P; CL 668. MELIACEAE: Cedrela odorata L.; A; L; EA 88. Guarea cf. pubescens (Richard) Adr. Jussieu.; A; P; EA 1057. G. grandiflora DC.; A; L; EA 81. G. kunthiana Adr. Jussieu; A; L; CL 1541. G. macrophylla M. Vahl; A; L, P; EA 105. G. purusana C. DC.; A; L; CL 1610. G. sp. 1; A; P; CL 770. G. trunciflora C. DC.; A; P; EA 784. Trichilia cf. purusana C. DC.; A; L; EA 332. T. micrantha Bentham; A; P; EA 1116. T. quadrijuga Kunth; A; L; EA 495. T. sp. 1; A; L; CL 1539. T. sp. 2; A; P; EA 137. T. sp. 3; A; L; EA 302. T. sp. 4; A; L; EA 28. T. sp. 5; A; L; EA 669. MENDONCIACEAE: Mendoncia sp. 1; SL; P; CL 888. MENISPERMACEAE: Abuta grandifolia (C. Martius) Sandwith; SL; P; CL 1409. A. imene (C. Martius) Eichler; SL; P; CL 1342. A. obovata Diels; SL; P; CL 1275. A. pahni (C. Martius) Krukoff & Barneby; SL; L, P; CL 1391. Abuta? sp. 1; SL; P; CL 167. A. sp. 2; SL; L; EA 575. A. sp. 3; SL; P; CL 1299. A. sp. 4; SL; P; CL 92. Menispermaceae sp. 1; SL; P; CL 1161. Odontocarya sp. Sect. Somphoxylon; SL; P; CL 837. Sciadotecnia cf. toxifera Krukoff & A. C. Smith; SL; L; EA 77.

209 Telitoxicum krukovii Moldenke; SL; P; CL 725. T. sp. 1; SL; P; CL 546. T. sp. 2; SL; P; EA 1136. MIMOSACEAE: Abarema sp. 1; A; P; CL 1361. A. sp. 2; A; P; EA 145. Acacia cf. altiscandens Ducke; SL; L; EA 536. Inga aff. punctata Willdenow; A; L; EA 439. I. aff. ruizana G. Don.; A; P; CL 1411. I. cf. brachyrachis Harms /cf. capitata Desvaux; A; P; CL 1420. I. cf. cordatoalata Ducke; A; L; CL 1574. I. cf. gracifolia Ducke; A; P; EA 1043. I. cf. peltadenia Harms; A; P; EA 802. I. cf. pezizifera Bentham; A; P; CL 1287. I. cf. pruriensis Poeppig; A; P; CL 930. I. sp. 01; A; P; EA 194. I. sp. 02; A; P; EA 1125. I. sp. 03; A; P; CL 1438. I. sp. 04; A; L; EA 381. I. sp. 05; A; L; CL 1639. I. sp. 06; A; P; EA 1086. I. sp. 07; A; L; EA 281. I. sp. 08; A; P; CL 193. I. sp. 09; A; L; EA 640. I. sp. 10; A; L; CL 1640. I. sp. 11; A; L; EA 397. I. sp. 12; A; L; EA 512. I. sp. 13; A; L; CL 1629. I. sp. 14; A; P; CL 1445. I. sp. 15; A; L; EA 457. I. stipulacea G. Don; A; L; EA 526. Marmaroxylon racemosum (Ducke) Killip; A; P; EA 1121. Parkia aff. reticulata Ducke; A; P; CL 1673. P. cf. panurensis Bentham; A; P; CL 604. P. igneiflora Ducke; A; P; EA 1133. P. multijuga Bentham; A; L; EA 383. Pithecellobium auriculatum Bentham; A; P; CL 1498. P. claviflorum Bentham; A; P; CL 842. P. sp. 1; A; P; EA 785. P. sp. nov. aff. P. leucophyllum Benth.; A; P; CL 1160. Zygia inequalis (Humboldt & Bonpland ex Willdenow) Pittier; A; L; EA 627. Z. latifolia (L.) Fawcett & Rendle; A; L; EA 476. MONIMIACEAE: Mollinedia sp. 1; A; L; EA 114. M. sp. 2; SL; P; CL 398; CL 777. M. sp. 3; T; L; EA 140. Siparuna aff. guianensis Aublet; A; P; CL 1427. MORACEAE: Brosimum cf. alicastrum Swartz ssp. bolivarense (Pittier) C. C. Berg; A; L; EA 421. B. guianense (Aublet) Huber; A; L; EA 109. B. lactescens (S. Moore) C. C. Berg; A; L; EA 95. B. parinarioides Ducke ssp. parinarioides; A; P; CL 710. B. rubescens Taubert; A; P; CL 1251. B. sp. 1; A; P; CL 550. B. utile (H. B. K.) Pittier; A; P; CL 1088. Clarisia cf. ilicifolia (Spreng.) Lany & Ross.; A; L; EA 459. Ficus cf. maxima Miller; SZL; L; EA 430. F. cf. pertusa L. f.; SZL; L; EA 508. F. cf. yoponensis Desvaux; SZL; L; EA 462. F. sp. 1; A; L; EA 1246. Helicostylis cf. pedunculata; A; P; CL 594. H. heterotricha Ducke; A; P; CL 1186. H. scabra (J. F. Macbride) C. C. Berg; A; P; CL 1258. H. tomentosa (Poeppig & Endlicher) J. F. Macbride; A; P; EA 53. Naucleopsis cf. caloneura

210 (Huber) Ducke; A; L, P; EA 849. N. cf. glabra Spruce ex Pittier; A; L; EA 211. Perebea aff. longepedunculata C. C. Berg.; A; L, P; EA 339. P. cf. xanthochyma Karsten; A; L; EA 417. Pseudolmedia cf. laevis (R. & P.) J. F. Macbride; A; P; EA 404. P. laevigata Trécul; A; P; CL 1326. Sorocea hirtella Mildbraed; A; L, P; EA 120. S. muriculata Miquel; A; L, P; CL 1679. MYRISTICACEAE: Compsoneura capitellata (A. DC.) Warburg; A; P; CL 909. C. cf. ulei Warburg; A; L, P; CL 947. Iryanthera crassifolia A. C. Smith; A; L; CL 1542. I. elliptica Ducke; A; P; CL 1069. I. juruensis Warburg; A; L, P; CL 1550. I. paraensis Huber; A; P; CL 1693. I. sp. 1; A; L; EA 1102. I. tricornis Ducke; A; P; CL 1229. I. ulei Warburg; A; P; CL 1537. Osteophloeum platyspermum (A. DC.) Warburg; A; P; CL 1042. Virola aff. multinervia Ducke; A; P; EA 125. V. calophylla Warburg; A; L, P; EA 668. V. calophylloidea Markgraf; A; P; CL 1194. V. cf. obovata Ducke; A; L; EA 354. V. cf. surinamensis (Rolander) Warburg; A; L; EA 661. V. cuspidata (Bentham) Warburg; A; L, P; CL 355. V. duckei A. C. Smith; A; L; EA 418. V. elongata (Benth.) Warb.; A; P; CL 1181. V. loretensis A. C. Smith; A; L; EA 642. V. marlenei W. Rodrigues; T; P; CL 800. V. pavonis (A. DC.) A. C. Smith; A; P; EA 102. V. sp. 2; A; P; CL 178. V. sp. 3; A; P; CL 206. MYRSINACEAE: Cybianthus amaralae Pipoly, sp. nov. ined.; SL; P; CL 119. C. gigantophyllus Pipoly; A; P; CL 84. C. guianensis (A. DC.) Miquel ssp. pseudoincacoreus; A; P; CL 1680; EA 1119. C. longifolius Miquel; T; L; EA 684. C. poeppigii Mez; T; L; EA 230. C. resinosus Mez s.l.; A; L; EA 521. Myrsinaceae sp. 1; SL; P; CL 159. Stylogyne lasseri (Lundell) Pipoly; A; L; EA 580. S. sp. 1; A; L; EA 276. MYRTACEAE: Calyptranthes aff. bipennis O. Berg.; A; L; EA 369. C. aff. lanceolata O. Berg.; A; L; EA 490. C. aff. paniculata R. & P.; A; L; CL 1627. C. aff. speciosa Sagot; A; L; EA 665. Calyptranthes? sp. 1; A; L; EA 334. Eugenia aff. feijoi O. Berg.; A; L; EA 73; EA 433. E. cf. lambertiana DC.; A; L, P; EA 520. E. sp. 1; A; L; EA 27. Eugenia? sp. 2; A; L; EA 761. E. sp. 3; A; L; EA 1232. Marlierea aff. spruceana O. Berg.; A; L; EA 679. Myrcia cf. magna Legraud; A; L; EA 432. Myrcia? sp. 2; A; L; EA 310. M. sp. 3; A; P; CL 1477. M. sp. 6; A; L; EA 271. Myrtaceae sp. 2; A; L; EA 213. M. sp. 3; A; P; EA 1014. M. sp. 4; A; P; CL 32. M. sp. 5; A; L; EA 909. Psidium sp. 1; T; L; EA 118.

211 NYCTAGINACEAE: Guapira sp. 1; A; L; EA 619. G. sp. 2; A; L; CL 1652. G. sp. 3; T; L; CL 1560. G. sp. 4; A; L, P; EA 85. G. sp. 5; A; P; EA 143. G. sp. 6; A; P; CL 489. Neea aff. divaricata Poeppig & Endlicher; A; L, P; CL 1520. N. aff. floribunda Poeppig & Endlicher; A; L; CL 1532. N. sp. 1; A; P; EA 152. N. sp. 2; A; P; CL 1196. N. sp. 3; A; P; EA 1054. N. sp. 4; A; P; EA 127. N. sp. 5; A; P; CL 1655. N. sp. 6; A; P; CL 87. N. virens Poeppig ex Heimerl; T; L; CL 1645. OCHNACEAE: Ouratea aff. polyantha (Triana & Planchon) Engler; A; L; EA 711. O. aff. weberbaueri Sleumer; A; P; CL 1483. O. cf. amplifolia Sleumer; A; P; CL 351. O. cf. pendula Engler; A; L; EA 513. OLACACEAE: Dulacia macrophylla (Bentham) O. Kuntze; A; P; EA 7. Heisteria barbata Cuatrecasas; A; P; CL 53. H. cf. acuminata (Humboldt & Bonpland) Engler; A; L; EA 299. H. cf. densifrons Engler; A; L; EA 463. H. duckei Sleumer; A; P; EA 904. H. latifolia Standley; A; L; EA 35. H. sp. 1; SL; P; EA 1161. Minquartia guianensis Aublet; A; L, P; EA 492. ORCHIDACEAE: Elleanthus sp. 1; H; P; CL 660. PASSIFLORACEAE: Dilkea acuminata Masters; SL; L; EA 759. D. parviflora Killip; SL; P; CL 1176. Passiflora quadriglandulosa Rodschield; SL; L; EA 808. P. spinosa (Poeppig & Endlicher) Masters; SL; L; EA 618. P. variolata Poeppig & Endlicher; SL; P; CL 891. PIPERACEAE: Peperomia sp. 1; SH; L; CL 1526. Piper cf. javariense Yuncker; T; L; EA 616. P. cililimbum Yuncker; T; P; CL 272. P. curvistilum C. DC.; T; P; EA 1055. P. hispidum Swartz s.l.; T; L; EA 567. P. nigribaccum C. DC.; T; P; CL 1443. P. nigrispicum C. DC.; SH; P; EA 1137. P. sp. 1; T; P; CL 387. P. sp. 2; T; P; EA 1091. P. subfalcatum Yuncker; T; P; CL 77. POACEAE: Pariana cf. stenolema Tutin; H; L, P; CL 1557. P. sp. 1; H; P; CL 521. Pharus latifolius L.; H; L; EA 691. POLYGALACEAE: Moutabea aff. guianensis Aubl.; SL; L, P; EA 664. M. sp. 1; SL; P; CL 1204. Securidaca? sp. 1; SL; L; EA 273. POLYGONACEAE: Coccoloba cf. mollis Casaretto; A; L; EA 494. C. lucidula Bentham; SL; L; EA 1208. C. sp. 1; SL; L; EA 223. C. sp. 2; SL; L; EA 254. Triplaris cf. pyramidalis Jacquin; A; L; EA 289. POLYPODIACEAE: Campyloneurum repens Aublet; FSH; L; EA 582.

212 QUIINACEAE: Lacunaria sp. 1; T; P; EA 1096. Quiina leptoclada Tulasne; A; P; CL 1398. Q. longifolia Spruce; A; P; EA 1090. Q. macrophylla Tulasne; A; L; EA 29. RANUNCULACEAE: Ranunculaceae? sp. 1; SH; L; EA 816. RHAMNACEAE: Ampelozizyphus amazonicus Ducke; SL; P; CL 1317. Rhamnaceae? sp. 1; A; P; CL 333. R. sp. 2; SL; L; EA 769. RHIZOPHORACEAE: Anisophyllea sp. 1; A; P; CL 1012. Sterigmapetalum cf. colombianum Monachino; A; P; CL 1018; CL-1270. S. cf. obovatum Kuhlmann; A; P; EA 879. RUBIACEAE: Alibertia cf. hadrantha Standley; A; L; EA 391. A. cf. stenantha Standley; A; L; EA 641. A. hispida Ducke; A; P; CL 1106. A. latifolia (Bentham) Schumann; T; L; CL 1609. A. sp. 1; A; L; EA 709. Amaioua sp. 1; A; P; CL 1053. Bathysa cf. obovata Schumann ex Standley; A; L; EA 24. Borojoa cf. duckei Steyerm.; A; P; CL 966. B. sorbilis (Ducke) Cuatr.; A; L; EA 104. Calycophyllum spruceanum (Bentham) Hooker f. ex Schumann; A; P; CL A1. Cephaelis aff. iodotricha (Muell. Arg.) Standley; H; P; CL 797. Chiococca sp. 1; A; L; EA 908. Chomelia cf. barbellata Standley; SL; L; EA 507. Coussarea brevicaulis Krause; A; L; CL 1581. C. flava Poeppig; T; P; CL 956. C. hirticalyx Standley; A; L; EA 10. C. macrophylla Muell. Arg.; A; L; CL 1572. C. paniculata (M. Vahl) Standley; A; L, P; CL 1621. C. sp. 1; T; P; EA 133. C. sp. 2; T; L; EA 12. Duroia hirsuta (Poeppig) Schumann; A; L, P; CL 1602. D. saccifera (C. Martius ex Roemer & Schultes) Hooker f. ex Schumann; A; P; CL 1209. D. sp. 1; T; P; EA 1051. Elaeagia cf. maguirei Standl.; A; P; CL 620. Elaeagia? sp. 1; A; P; CL 1513. Faramea aff. sessilifolia (H. B. K.) DC.; A; L; CL 1614. F. capillipes Muell. Arg.; T; L; CL 1565; EA-90. F. multiflora A. Richard; A; L; CL 1562; EA-79. F. sp. 1; T; L; EA 362. F. sp. 2; T; P; EA 1048. F. sp. 3; A; L; EA 471. Faramea? sp. 4; T; L; CL 1624. Ferdinandusa chlorantha (Weddell) Standley; A; P; CL 1100. Isertia rosea Spruce ex Schumann; A; L; CL 1591. Ixora cf. ulei Krause; T; L; EA 577. Ladenbergia amazonensis Ducke; A; P; CL 890. Pagamea cf. coriacea Spruce & Bentham; A; P; CL 1306. P. cf. macrophylla Spruce & Bentham; A; P; EA 65. P. sp. 1; T; L; EA 809. Palicourea corymbifera (Muell. Arg.) Standley; T; P; CL 1025. P. sp. 1; T; P; CL 374. Posoqueria sp. 1; A; L; EA 384. Psychotria borjensis H. B. K.; T; L; CL 1617. P. campyloneura Muell. Arg.; T; L; CL

213 1635. P. cf. poeppigiana Muell. Arg.; T; L, P; CL 1524. P. cf. prunifolia (H. B. K.) Steryermark; T; L; EA 767. P. loretensis Standley; T; L; EA- 614. P. podocephala (Muell. Arg.) Standley; T; P; CL 1685. P. sp. 1; SH; P; CL 659. P. stenostachya Standley; T; P; CL 337; CL 924. Remijia amazonica Schumann; T; P; CL 828. Rubiaceae sp. 1; A; P; EA 1009. R. sp. 2; T; L; EA 200. R. sp. 3; A; P; EA 1157. R. sp. 4; T; P; CL 736. Rudgea cornifolia (Roemer & Schultes) Standley; T; L; EA 612. R. duidae (Standley) Steyermarkk; T; P; CL 610; CL-946. R. loretensis Standley; T; L; EA 682. R. sessiliflora Standley; T; L; CL 1593. R. sp. 1; T; P; CL 180. R. sp. 2; T; P; CL 619. Simira rubescens (Bentham) Bremekamp ex Steyermark; A; L; EA 910. Warszewiczia coccinea (M. Vahl) Klotzsch; A; L; EA 390. W. schwackei Schumann; A; P; EA 901. RUTACEAE: Rutaceae? sp. 1; A; L; EA 540. R. sp. 2; T; L; EA 315. SAPINDACEAE: Cupania hispida Radlkofer; A; P; EA 50. C. sp. 1; A; L; EA 485. Enourea capreolata Aublet; SL; L, P; EA 290. Matayba cf. elegans Radlkofer; A; L; EA 408. M. purgans (Poeppig) Radlkofer; A; P; EA 124. Paullinia acutangula (R. & P.) Persoon; SL; L; EA 915. P. bracteosa Radlkofer; SL; L; EA 285. P. cf. caloptera Radlkofer; SL; P; EA 1039. P. cf. carpopoda Lamb; SL; P; CL 115. P. cf. ternata Radlkofer; SL; L; EA 559. P. ingifolia Richard; SL; P; EA 1140. P. microneura Cuatrecasas; SL; L, P; EA 287. P. rugosa Bentham ex Radlkofer ssp. rugosa; SL; L; EA 813. P. serjaniifolia Triana & Planchon; SL; L, P; EA 673. Paullinia? sp. 1; SL; P; EA 1070. Talisia aff. grandifolia Cuatrecasas; A; P; EA 1148. T. cf. cerasina (Bentham) Radlkofer; A; L, P; CL 702. T. cf. clathrata Radlkofer; A; L; EA 260. T. eximia Kramer; A; L; CL 1580. T. guianensis Aubl.; A; P; CL 1418. T. sp. 1; A; P; CL 1243. SAPOTACEAE: Chrysophyllum aff. manaosense (Aubréville) Pennington; A; L; EA 469. C. cf. superbum Pennington; A; P; CL 999. C. prieurii A. DC.; A; P; CL 1152. C. sanguinolentum (Pierre) Baehni; A; P; CL 958. Ecclinusa lanceolata (C. Martius & Eichler) Pierre; A; L; EA 496. Manilkara bidentata (A. DC.) Chevalier; A; L; EA 733. M. sp. 2; A; P; CL 300. Micropholis cf. cylindrocarpa (Poeppig) Pierre; A; P; CL 407. M. cf. egensis (A. DC.) Pierre; A; L; EA 449. M. cf. madeirensis (Baehni) Aubréville; A; P; CL 1015. M. cf. melinoniana Pierre; A; P; EA 867. M. guyanensis (A. DC.) Pierre; A; P; CL 1175. M. guyanensis (A. DC.) Pierre ssp. duckeana (Baehni) Pennington; A; P; CL 923; CL 1060; CL 1283. M.

214 venulosa (C. Martius & & Eichler) Pierre; A; L; EA 629. Pouteria Sect. Franchetella sp. 1; A; P; CL 766. P. Sect. Rivicoa sp. 1; A; P; CL 1155. P. aff. laviegata (C. Martius) Radlkofer; A; L; EA 666. P. aff. ucuqui Pires & Schultes; A; L, P; EA 652. P. baehniana Monachino; A; L; EA 435. P. campanulata Baehni; A; P; EA 896. P. cf. cladantha Sandwith; A; L; EA 428. P. cf. maguirei (Aubréville) Pennington; A; P; CL-1668. P. cf. multiflora (A. DC.) Eyma; A; P; CL 726. P. cf. oblanceolata Pires; A; P; CL 237. P. cf. trilocularis Cronquist; A; P; EA 1118. P. cf. williamii (Aubréville & Pellegrin) Pennington; A; P; EA 864. P. cuspidata (A. DC.) Baehni; A; L, P; EA 113. P. guianensis Aublet; A; P; EA 852. P. sp. 01; A; L; EA 708. P. sp. 02; A; P; EA 122. P. sp. 03; A; P; EA 1007. P. sp. 04; A; P; CL 721. P. sp. 05; A; L; EA 15. P. sp. 06; A; P; EA 1111. P. sp. 07; A; P; EA 149. P. sp. 08; A; P; CL 509. P. sp. 09; A; P; CL 340. P. sp. 10; A; P; CL 173. P. sp. 11; A; P; CL 1480. P. sp. 12; A; P; CL 495. P. sp. 13; A; P; CL 1473. P. sp. 14; A; P; CL 916. P. sp. 15; A; P; EA 62. P. sp. 16; A; P; EA 835. P. sp. 17; A; P; EA 1113. P. sp. 19; A; P; EA 1147. P. sp. 20; A; P; EA 847. P. sp. 21; A; L; EA 659. P. sp. 22; A; L; EA 401. P. sp. 23; A; L; CL 1628. P. sp. 24; A; P; EA 1029. P. sp. 25; A; P; CL 1003. P. sp. 26; A; P; EA 183. P. sp. nov. 1; A; P; CL 1017. P. sp. nov. 2; A; P; EA 862. P. torta (C. Martius) Radlkofer; A; L, P; CL 981; EA 386. P. vernicosa Pennington; A; P; CL 1335. Pradosia cochlearia (Lecom.) Pennington ssp. praealta (Ducke) Pennington; A; P; CL 1272. Sapotaceae sp. 1; A; L; EA 699. S. sp. 2; A; P; CL 584. S. sp. 3; A; P; EA 1035. SIMAROUBACEAE: Picramnia aff. sellowii Planchon ssp. spruceana (Engler) Pirani; A; P; CL 1598. P. sp. 1; T; P; EA 1053. P. sp. 2; A; L; CL 1638. P. sp. 3; A; P; CL 5. P. sp. 4; A; P; CL 561. P. sp. nov. aff. P. caracasana Engler; A; L; EA 1228. Simaba aff. polyphylla (Cavalcante) W. Thomas; A; P; CL 590. S. guianensis Aubl. ssp. ecaudata (Cronquist) Cavalcante; A; P; CL 1293. Simarouba amara Aublet; A; L, P; CL 1071. SMILACACEAE: Smilax aequatorialis A. DC.; SH; L; EA 650. S. sp. 1; SH; L; EA 1236. S. sp. 2; SH; L; EA 564. S. sp. 3; SH; P; CL 393. S. sp. 4; SH; P; EA 1062. SOLANACEAE: Cestrum? sp. 1; T; P; CL 288. Solanum sp. 1; SH; L; EA 371. S. sp. 2; SH; L; EA 693. S. sp. 3; SH; L; EA 1226. Solanum? Lycianthes?; SH; L; EA 250.

215 STERCULIACEAE: Herrania cf. nitida (Poeppig) R. Schultes; A; L; EA 1201. Sterculia aff. apeibophylla Ducke; A; L; CL 1613. S. aff. parviflora (Ducke) E. Taylor; A; L; EA 374. S. sp. 1; A; L; EA 475. Theobroma cacao L.; A; L; EA 284. T. obovatum Klotzsch ex Bernoulli; A; L; CL 1579. T. subincanum C. Martius; A; L, P; CL 830. STYRACACEAE: Styracaceae? sp. 1; T; P; CL 130. THEOPHRASTACEAE: Clavija weberbaueri Mez; T; L; CL 1592; EA 87. TILIACEAE: Apeiba aspera Aublet s.l.; A; L; EA 92. Luehea cymulosa Spruce ex Bentham; A; L; EA 911. Lueheopsis shultesii Cuatrecasas; A; P; CL 1171. Mollia lepidota Spruce ex Bentham; A; L; EA 742. TRIGONIACEAE: Trigoniaceae? sp. 1; SL; L; EA 358. URTICACEAE: Urticaceae? sp. 1; SH; P; CL 589. U. sp. 2; SH; L; EA 820. VERBENACEAE: Vitex cf. klugii Moldenke; A; L; EA 438. VIOLACEAE: Corynostylis arborea (L.) S. F. Blake; SL; L; EA 811; EA 817. Gloeospermum sphaerocarpum Triana & Planchon; A; L; EA 916. Leonia cymosa C. Martius; A; P; CL 1696. Leonia glycycarpa Ruiz López & Pavón; A; L; CL 1567. Rinorea lindeniana (Tulasne) Kuntze; A; L; EA 725. R. neglecta Sandwith; A; L; CL 1612. R. racemosa (C. Martius) Kuntze; A; P; CL 871. VITACEAE: Cissus erosa Richard; SH; L; EA 288. C. sicyoides L.; SH; L; EA 819. VOCHYSIACEAE: Erisma bicolor Ducke; A; P; CL 1429. E. cf. splendens Stafleu; A; P; CL 1368. E. laurifolium Warming; A; P; CL 1692. E. sp. 1; A; P; CL 1476. E. sp. 3; A; P; CL 33. E. sp. 4; A; P; CL 1470. Qualea aff. ignens Warming; A; L; EA 713. Q. paraensis Ducke; A; P; CL 1159. Q. sp. 1; A; P; EA 1172. Vochysia aff. lomatophylla Standley; A; P; CL 756. V. aff. punctata Spruce ex Warming; A; P; EA 1018. V. angustifolia Ducke; A; P; CL 1697. V. cf. floribunda C. Martius; A; P; CL 512. V. cf. pachyantha; A; P; EA 1028. V. venulosa Warming; A; P; CL 1115. ZAMIACEAE: 1164 Zamia sp. 1; H; P; CL 510.

216 Appendix 3 Indice de valor de importancia (IVI en %) para vegetación con DBH ≥ 10 cm, en 1.8 ha en bosques de tierra firme y de várzea. Inventario incial (1990). HCR: hábito de crecimiento: A: árboles; PAM: palmas arbóreas; SL: lianas; SZL: estranguladoras. NI: densidad relativa (%) del número de individuos. FR: frecuencia relativa (%). W: biomasa aérea seca relativa (%). Se muestran las especies en secuencia alfabética. Tierra firme, inventario inicial (año 1990).

ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Abarema adenophora (Ducke) Barneby & J.W.Grimes A 2 0.133 0.143 0.039 0.105 Abarema EA-785 A 1 0.066 0.072 0.079 0.072 Abarema leucophylla (Spruce ex Benth.) Barneby & J.W.Grimes A 9 0.598 0.645 0.462 0.568 Abuta CL-1161 SL 1 0.066 0.072 0.024 0.054 Aiouea CL-1336 A 12 0.798 0.717 0.527 0.681 Alchornea discolor Poepp. A 3 0.199 0.215 0.307 0.241 Alchornea floribunda (Benth.) Muell. Arg. A 1 0.066 0.072 0.074 0.071 Amaioua CL-1053 A 1 0.066 0.072 0.010 0.050 Aniba CL-1080 A 1 0.066 0.072 0.057 0.065 Aniba CL-1659 A 1 0.066 0.072 0.026 0.055 Aniba CL-2749 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Aniba puchury-minor (Mart.) Mez A 6 0.399 0.430 0.131 0.320 Aniba williamsii O. C. Schmidt A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Annona excellens R. E. Fries A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Anthodiscus obovatus Benth. A 1 0.066 0.072 0.225 0.121 Aspidosperma CL-1001 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Aspidosperma CL-1277 A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Aspidosperma desmanthum Benth. ex Müll.Arg. A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Aspidosperma EA-180 A 2 0.133 0.143 0.263 0.180 Aspidosperma excelsum Benth. A 11 0.731 0.789 4.465 1.995 Aspidosperma schultesii Woodson A 11 0.731 0.789 0.977 0.832 Beilschmiedia aff. brasiliensis (Kortz.) Kortz. A 2 0.133 0.143 0.069 0.115 Bignoniaceae NI-1493 SL 1 0.066 0.072 0.029 0.056 Bocageopsis canescens (Spruce ex A 2 0.133 0.143 0.043 0.106

217 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Benth.) R. E. Fries Bocageopsis multiflora (Mart.) R. E. Fries A 1 0.066 0.072 0.022 0.053 Brosimum longifolium Ducke A 1 0.066 0.072 0.021 0.053 Brosimum rubescens Tauber A 29 1.928 1.864 1.634 1.809 Brosimum utile (Kunth) Pittier A 16 1.064 1.147 1.176 1.129 Buchenavia parvifolia Ducke A 1 0.066 0.072 0.039 0.059 Caesalpiniaceae CL-1288 A 9 0.598 0.645 0.488 0.577 Cariniana decandra Ducke A 11 0.731 0.789 1.750 1.090 Caryocar glabrum (Aubl.) Pers. A 3 0.199 0.215 0.079 0.164 Caryocar gracile Wittm. A 10 0.665 0.717 1.318 0.900 Caryodaphnopsis CL-2520 A 1 0.066 0.072 0.181 0.106 Caryodaphnopsis EA-906 A 1 0.066 0.072 0.035 0.058 Casearia oblongifolia Cambess. A 1 0.066 0.072 0.016 0.052 Casearia singularis Eichler A 1 0.066 0.072 0.035 0.058 Cecropia membranacea Trécul A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Chrysobalanaceae EA-827 A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Chrysophyllum prieurii A. DC. A 1 0.066 0.072 0.022 0.053 Chrysophyllum sanguinolentum (Pierre) Baehni A 19 1.263 1.362 0.966 1.197 Chrysophyllum superbum T.D.Penn. A 2 0.133 0.143 0.021 0.099 Clathrotropis macrocarpa Ducke A 14 0.931 1.004 0.264 0.733 Compsoneura capitellata (A. DC.) Warb. A 17 1.130 1.147 0.297 0.858 Conceveiba latifolia Benth. A 1 0.066 0.072 0.014 0.051 Couepia bracteosa Benth. A 1 0.066 0.072 0.115 0.084 Couepia chrysocalyx (Poepp. & Endl.) Benth. ex Hook. f. A 2 0.133 0.143 0.072 0.116 Couepia CL-1321 A 7 0.465 0.502 0.652 0.540 Couepia CL-2750 A 1 0.066 0.072 0.133 0.090 Couepia guianensis Aubl. A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Dacryodes chimatensis Steyerm. & Mag. A 3 0.199 0.215 0.096 0.170 Dacryodes CL-1166 A 3 0.199 0.215 0.093 0.169 Dacryodes nitens Cuatrec. A 4 0.266 0.287 0.112 0.222 Dacryodes sclerophylla Cuatrec. A 4 0.266 0.287 0.068 0.207 Dendrobangia boliviana Rusby A 2 0.133 0.143 0.108 0.128 Dendropanax tessmannii (Harms) Harms A 4 0.266 0.287 0.066 0.206 Dicranostyles sericea Gleason SL 1 0.066 0.072 0.030 0.056

218 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Diplotropis martiusii Benth. A 20 1.330 1.219 0.953 1.167 Dipteryx cordata (Ducke) Cowan A 5 0.332 0.358 0.163 0.285 Dipteryx polyphylla Huber A 3 0.199 0.215 0.426 0.280 Drypetes CL-2707 A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Duroia saccifera (Mart.ex Roem. & Schult.) Hook.f. ex Schum. A 3 0.199 0.215 0.038 0.151 Elaeoluma glabrescens (Mart. & Eichler) Aubrév. A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Endlicheria sericea (Nees) Mez A 10 0.665 0.717 0.217 0.533 Erisma bicolor Ducke A 2 0.133 0.143 0.051 0.109 Erisma laurifolium Spruce ex Warm. A 24 1.596 1.649 1.157 1.467 Erisma splendens Slafleu A 20 1.330 1.434 2.770 1.844 Erythroxylon CL-1145 A 1 0.066 0.072 0.029 0.056 Eschweilera andina (Rusby) Macbride A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Eschweilera bracteosa (Poepp. & Berg.) Miers A 6 0.399 0.358 0.125 0.294 Eschweilera laevicarpa S. A. Mori A 80 5.319 4.588 3.588 4.498 Eschweilera ovalifolia (DC.) Nied. A 62 4.122 3.943 2.687 3.584 Eschweilera parvifolia Mart. ex DC. A 58 3.856 3.799 1.781 3.145 Eschweilera punctata Mori A 58 3.856 3.369 4.997 4.074 Eschweilera tessmannii R. Knuth A 1 0.066 0.072 0.028 0.056 Euphorbiaceae NA-1265 A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Fabaceae CL-1121 A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Fabaceae EA-789 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Ferdinandusa chlorantha (Wedd.) Standl. A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Guarea trunciflora C. DC. A 1 0.066 0.072 0.020 0.053 Guatteria foliosa Benth. A 2 0.133 0.143 0.227 0.168 Guatteria punticulata R. E. Fries A 3 0.199 0.215 0.116 0.177 Guatteriella tomentosa R. E. Fries A 2 0.133 0.143 0.023 0.100 Heisteria duckei Sleumer A 2 0.133 0.143 0.025 0.100 Helicostylis heterotricha Ducke A 4 0.266 0.287 0.141 0.231 Helicostylis scabra (Macbr.) C. C. Berg A 6 0.399 0.430 0.200 0.343 Hevea benthamiana Muell. Arg. A 11 0.731 0.789 0.262 0.594 Hevea guianensis Aublet A 4 0.266 0.287 0.102 0.218 Hevea pauciflora (Spruce ex Benth.) Muell. Arg. A 22 1.463 1.434 0.559 1.152

219 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Hirtella brachystachya Spruce & Hook f. A 3 0.199 0.215 0.052 0.155 Huberodendron swietenioides (Gleason) Ducke A 1 0.066 0.072 0.056 0.065 Indet NA-1392 A 1 0.066 0.072 0.013 0.050 Indet NA-953 A 1 0.066 0.072 0.426 0.188 Inga brachyrhachis Harms A 1 0.066 0.072 0.026 0.055 Inga EA-194 A 2 0.133 0.143 0.045 0.107 Inga gracilior Sprague A 1 0.066 0.072 0.027 0.055 Inga pezizifera Benth. A 5 0.332 0.358 0.101 0.264 Iryanthera elliptica Ducke A 5 0.332 0.358 0.190 0.294 Iryanthera juruensis Warb. A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Iryanthera polyneura Ducke A 1 0.066 0.072 0.014 0.051 Iryanthera tricornis Ducke A 13 0.864 0.932 0.421 0.739 Iryanthera ulei Warb. A 20 1.330 1.362 0.286 0.993 Jacaranda macrocarpa Bureau & K.Schum. ex K.Schum. A 9 0.598 0.645 0.091 0.445 Kotchubaea CL-966 A 6 0.399 0.358 0.138 0.298 Lacmellea arborescens (Muell. Arg.) Markgr. A 2 0.133 0.143 0.038 0.105 Lacmellea CL-1049 A 7 0.465 0.502 0.091 0.353 Lacmellea foxii (Stapf) Markgraf A 3 0.199 0.215 0.040 0.152 Lacmellea ramosissima (Muell. Arg.) Markgr. A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Ladenbergia amazonensis Ducke A 1 0.066 0.072 0.196 0.112 Lauraceae EA-851 A 3 0.199 0.215 0.221 0.212 Licania apetala (E. Meyer) Fritchs A 12 0.798 0.860 0.322 0.660 Licania canescens Benoist A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Licania CL-1149 A 4 0.266 0.287 0.269 0.274 Licania CL-1198 A 9 0.598 0.645 0.753 0.665 Licania EA-872 A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Licania heteromorpha Benth. A 5 0.332 0.358 0.245 0.312 Licania hypoleuca Benth. A 1 0.066 0.072 0.042 0.060 Licania kunthiana Hook. f. A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Licania octandra (Hoffmanns. ex Roem. & Schult.) Kuntze A 1 0.066 0.072 0.010 0.050 Licania reticulata Prance A 1 0.066 0.072 0.041 0.060 Licaria CL-1310 A 2 0.133 0.143 0.091 0.122 Licaria guianensis Aubl. A 2 0.133 0.143 0.074 0.117 Lueheopsis shultesii Cuatr. A 1 0.066 0.072 0.022 0.053 Machaerium CL-1234 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050

220 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Macoubea guianensis Aubl. A 2 0.133 0.143 0.021 0.099 Malouetia CL-1377 A 2 0.133 0.143 0.065 0.114 Matayba purgans Poepp. & Endlch. A 1 0.066 0.072 0.090 0.076 Mezilaurus itauba (Meissn.) Taub. & Mez A 4 0.266 0.287 0.574 0.376 Miconia chrysophylla (Rich.) Urb. A 1 0.066 0.072 0.032 0.057 Miconia CL-2476 A 1 0.066 0.072 0.031 0.056 Miconia CL-2752 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Miconia phaeophylla Triana A 2 0.133 0.143 0.022 0.100 Miconia poeppigii Triana A 1 0.066 0.072 0.023 0.054 Miconia pubipetala Miq. A 8 0.532 0.573 0.198 0.434 Micropholis guyanensis (A. DC.) Pierre A 11 0.731 0.789 0.335 0.618 Micropholis madeirensis (Baehni) Aubr. A 1 0.066 0.072 0.017 0.052 Micropholis melinoniana Pierre A 4 0.266 0.287 0.222 0.258 Minquartia guianensis Aublet A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Monopteryx uaucu Spruce ex Benth. A 43 2.859 2.007 10.333 5.066 Moronobea coccinea Aubl. A 2 0.133 0.143 0.042 0.106 Mouriri nigra (DC.) Morley A 1 0.066 0.072 0.014 0.051 Mouriri vernicosa Naudin A 3 0.199 0.215 0.191 0.202 Naucleopsis caloneura (Hub.) Ducke A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Nectandra cuspidata Nees & Mart. A 1 0.066 0.072 0.028 0.055 Nectandra purpurea (Ruiz & Pav.) Mez A 13 0.864 0.932 0.242 0.680 Neea CL-1196 A 1 0.066 0.072 0.023 0.054 Neea CL-1289 A 1 0.066 0.072 0.013 0.050 Neea CL-701 A 1 0.066 0.072 0.023 0.054 Neea divaricata Poepp. & Endl. A 3 0.199 0.215 0.038 0.151 Neea macrophylla Poepp. ex Endl. A 1 0.066 0.072 0.035 0.058 Ocotea aciphylla (Nees) Mez A 16 1.064 1.004 0.429 0.832 Ocotea amazonica (Meissn.) Mez A 3 0.199 0.215 0.279 0.231 Ocotea argyrophylla Ducke A 1 0.066 0.072 0.013 0.050 Ocotea CL-1259 A 2 0.133 0.143 0.067 0.114 Ocotea CL-1356 A 1 0.066 0.072 0.032 0.057 Ocotea CL-1522 A 5 0.332 0.358 0.190 0.294 Ocotea CL-902 A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Ocotea cymbarum Kunth A 8 0.532 0.573 0.395 0.500 Ocotea EA-193 A 1 0.066 0.072 0.018 0.052

221 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Ocotea floribunda (Sw.) Mez A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Ocotea myriantha (Meisn.) Mez. A 6 0.399 0.358 0.540 0.432 Oenocarpus bacaba Mart. PAM 7 0.465 0.502 0.061 0.343 Oenocarpus bataua Mart. PAM 24 1.596 1.434 0.271 1.100 Osteophloeum platyspermum (Spruce ex A.DC.) Warb. A 6 0.399 0.430 0.286 0.372 Pagamea plicata Spruce ex Benth. A 1 0.066 0.072 0.013 0.050 Parahancornia peruviana Monach. A 1 0.066 0.072 0.016 0.051 Parkia panurensis Benth. & H.C.Hopkins A 5 0.332 0.358 0.647 0.446 Parkia reticulata Ducke A 1 0.066 0.072 0.109 0.082 Picramnia sellowii Planch. A 2 0.133 0.143 0.292 0.190 Pourouma CL-1455 A 1 0.066 0.072 0.020 0.053 Pouteria arcuata T. D. Penn. A 1 0.066 0.072 0.255 0.131 Pouteria campanulata Baehni A 3 0.199 0.215 0.077 0.164 Pouteria CL-1003 A 1 0.066 0.072 0.017 0.052 Pouteria CL-1017 A 1 0.066 0.072 0.746 0.295 Pouteria CL-1070 A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Pouteria CL-1155 A 2 0.133 0.143 0.232 0.169 Pouteria CL-742 A 1 0.066 0.072 0.011 0.050 Pouteria EA-1111 A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Pouteria EA-183 A 2 0.133 0.143 0.034 0.104 Pouteria EA-835 A 2 0.133 0.143 0.029 0.102 Pouteria EA-847 A 7 0.465 0.502 0.183 0.383 Pouteria EA-862 A 6 0.399 0.430 0.377 0.402 Pouteria glauca T.D.Penn. A 1 0.066 0.072 0.042 0.060 Pouteria guianensis Aubl. A 6 0.399 0.430 0.487 0.439 Pouteria maguirei (Aubrév.) T.D.Penn. A 11 0.731 0.717 0.218 0.556 Pouteria trilocularis Cronquist A 4 0.266 0.287 0.053 0.202 Pouteria ucuqui Pires & Schultes A 1 0.066 0.072 0.013 0.050 Pouteria vernicosa Pennington A 4 0.266 0.287 0.314 0.289 Pouteria williamii (Aubrév. & Pelligr.) Penn. A 26 1.729 1.649 0.467 1.281 Pradosia cochlearia (Lecom.) Penn. ssp. praealta (Ducke) Penn. A 1 0.066 0.072 0.035 0.058 Protium altsonii Sandw. A 2 0.133 0.143 0.046 0.107 Protium apiculatum Swart A 4 0.266 0.287 0.182 0.245 Protium gallosum Daly A 8 0.532 0.573 0.180 0.428 Protium hebetatum Daly A 22 1.463 1.362 0.497 1.107 Protium paniculatum Engl. A 23 1.529 1.577 0.551 1.219

222 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Protium polybotryum (Turcz.) Engl. A 2 0.133 0.143 0.032 0.103 Protium rubrum Cuatrec. A 11 0.731 0.645 0.889 0.755 Protium subserratum (Engl.) Engl. A 1 0.066 0.072 0.146 0.095 Protium urophyllidium Daly A 1 0.066 0.072 0.015 0.051 Pseudolmedia laevigata Tréc. A 13 0.864 0.932 0.285 0.694 Pseudolmedia laevis (R. & P.) Macbr. A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Pseudomonotes tropenbosii Londoño et al. A 66 4.388 3.943 16.992 8.441 Qualea EA-1172 A 2 0.133 0.143 0.634 0.304 Qualea paraensis Ducke A 10 0.665 0.717 1.203 0.862 Remijia pedunculata (H.Karst.) Flueck. A 5 0.332 0.358 0.099 0.263 Rhodostemonodaphne CL-1300 A 2 0.133 0.143 0.034 0.103 Rhodostemonodaphne EA-198 A 3 0.199 0.215 0.267 0.227 Roucheria columbiana Hallier f. A 5 0.332 0.358 0.079 0.256 Roucheria humiriifolia (Planch.) Benth. A 2 0.133 0.143 0.052 0.110 Saccoglottis CL-2454 A 1 0.066 0.072 0.102 0.080 Scleronema micranthum (Ducke) Ducke A 30 1.995 2.151 2.665 2.270 Scleronema praecox Ducke A 1 0.066 0.072 0.014 0.051 Senefeldera karsteniana Pax. & Hoffm. A 12 0.798 0.717 0.144 0.553 Simaba guianensis Aubl. A 3 0.199 0.215 0.054 0.156 Simarouba amara Aublet A 1 0.066 0.072 0.190 0.109 Sloanea brevipes Benth. A 5 0.332 0.287 0.071 0.230 Sloanea CL-1075 A 4 0.266 0.287 0.267 0.273 Sloanea CL-886 A 2 0.133 0.143 0.042 0.106 Sloanea NA-1256 A 1 0.066 0.072 0.224 0.121 Sloanea NA-1423 A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Sloanea NA-427 A 1 0.066 0.072 0.018 0.052 Sloanea NA-635 A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Sloanea obtusa (Splitg.) K. Schum. A 3 0.199 0.215 0.197 0.204 Sloanea steyermarkii Earle Sm. A 4 0.266 0.287 0.158 0.237 Sterigmapetalum colombianum Monachino A 15 0.997 1.075 0.773 0.949 Sterigmapetalum obovatum Kuhlmann A 16 1.064 1.075 0.766 0.968 Strychnos peckii B.L.Rob. SL 1 0.066 0.072 0.029 0.056

223 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Swartzia brachyrachys Harms A 2 0.133 0.143 0.031 0.103 Swartzia lamellata Ducke A 2 0.133 0.143 0.218 0.165 Swartzia parvifolia Schery A 1 0.066 0.072 0.063 0.067 Swartzia schomburgkii Benth. A 10 0.665 0.717 2.511 1.297 Swartzia vaupesiana R. S. Cowan A 1 0.066 0.072 0.010 0.049 Tachigali CL-1141 A 11 0.731 0.645 0.883 0.753 Tachigali CL-2734 A 2 0.133 0.072 0.196 0.134 Tachigali CL-918 A 6 0.399 0.430 0.088 0.306 Tachigali paniculata Aubl. A 6 0.399 0.430 0.688 0.506 Talisia cerasina (Benth.) Radlk. A 2 0.133 0.143 0.064 0.114 Terminalia brasiliensis Eichl. A 1 0.066 0.072 0.025 0.054 Terminalia oblonga (R. & P.) Steudel A 1 0.066 0.072 0.009 0.049 Tovomita CL-829 A 4 0.266 0.287 0.170 0.241 Trattinnickia glaziovii Swart A 1 0.066 0.072 0.040 0.059 Trichilia micrantha Bentham A 1 0.066 0.072 0.020 0.053 Unonopsis CL-1399 A 1 0.066 0.072 0.017 0.052 Unonopsis guatterioides (A. DC.) R. E. Fries A 1 0.066 0.072 0.041 0.060 Vantanea peruviana J.F.Macbr. A 13 0.864 0.789 0.890 0.848 Vantanea spichigeri Gentry A 5 0.332 0.358 0.298 0.330 Virola calophylla (Spruce) Warb. A 3 0.199 0.215 0.032 0.149 Virola elongata (Benth.) Warb. A 17 1.130 1.219 0.258 0.869 Virola multinervia Ducke A 1 0.066 0.072 0.134 0.091 Virola pavonis (A. DC.) A. C. Smith A 7 0.465 0.430 0.110 0.335 Vochysia punctata Spruce & Warm. A 2 0.133 0.143 0.028 0.102 Vochysia venulosa Warm. A 22 1.463 1.505 1.779 1.582 Warszewiczia schwackei K. Schum. A 1 0.066 0.072 0.012 0.050 Xylopia calophylla R. E. Fries A 1 0.066 0.072 0.041 0.060 Xylopia multiflora R. E. Fries A 2 0.133 0.143 0.189 0.155 Xylopia parvifolia Diels A 1 0.066 0.072 0.038 0.059 Zygia claviflora (Benth.) Barneby & J.W.Grimes A 6 0.399 0.358 0.073 0.277 Zygia racemosa (Ducke) Barneby & J.W.Grimes A 5 0.332 0.358 0.174 0.288 Total general 1504 100 100 100 100

224 Várzea. inventario inicial (año 1990). ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Alchornea latifolia Sw. A 2 0.166 0.095 0.076 0.112 Alchornea schomburgkii Klotzsch A 6 0.497 0.571 0.252 0.440 Alibertia EA-709 A 2 0.166 0.190 0.282 0.213 Alibertia hadrantha Standl. A 17 1.408 1.429 1.717 1.518 Alibertia stenantha Standl. A 3 0.249 0.286 0.178 0.237 Anaxagorea dolichocarpa Spr. & A 1 0.083 0.095 0.014 0.064 Sandw. Andira EA-33 A 3 0.249 0.286 0.857 0.464 Annona dolichophylla R. E. Fries A 1 0.083 0.095 0.015 0.064 Apeiba aspera Aublet s.l. A 11 0.911 0.952 2.413 1.426 Árbol NA-268 A 1 0.083 0.095 0.075 0.084 Árbol NA-349-A A 1 0.083 0.095 0.050 0.076 Árbol NA-394-A A 1 0.083 0.095 0.027 0.068 Aspidosperma darienense Woodson ex A 7 0.580 0.476 0.672 0.576 Dwyer Aspidosperma EA-447 A 3 0.249 0.286 0.154 0.230 Aspidosperma EA-83 A 1 0.083 0.095 0.141 0.106 Aspidosperma marcgravianum Woods A 1 0.083 0.095 0.108 0.095 Astrocaryum aculeatum Meyer PAM 5 0.414 0.476 0.330 0.407 Astrocaryum sciophilum (Mique) Pulle PAM 75 6.214 5.238 1.081 4.178 Bauhinia guianensis Aubl. SL 1 0.083 0.095 0.168 0.115 Bejuco NA-468 SL 4 0.331 0.381 0.243 0.318 Brosimum alicastrum Swart A 2 0.166 0.190 0.084 0.147 Brosimum guianense (Aubl.) Huber A 6 0.497 0.571 0.398 0.489 Brosimum lactescens (S. Moore) C. C. A 1 0.083 0.095 0.046 0.075 Berg Brownea macrophylla Linden ex Mast. A 170 14.085 9.714 5.231 9.677 Buchenavia amazonia Alwan & Stace A 1 0.083 0.095 0.024 0.067 Burseraceae EA-427 A 1 0.083 0.095 0.015 0.064 Byrsonima SVE-24 A 1 0.083 0.095 0.054 0.077 Callichlamys latifolia (L. Rich.) K. SL 2 0.166 0.190 0.083 0.146 Schum. Calyptranthes speciosa Sagot A 4 0.331 0.381 0.080 0.264 Campsiandra angustifolia Spruce ex A 19 1.574 0.667 5.072 2.438 Benth. Cecropia ficifolia Warb. ex Snethl. A 3 0.249 0.286 0.170 0.235 Cedrela odorata L. A 1 0.083 0.095 0.347 0.175 Chrysophyllum manaosense (Aub.) A 3 0.249 0.286 0.218 0.251 T.D. Pennington

225 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Compsoneura sprucei (A.DC.) Warb. A 1 0.083 0.095 0.014 0.064 Conceveiba guianensis Aubl. A 7 0.580 0.667 0.417 0.554 Couepia EA-72 A 6 0.497 0.571 0.865 0.644 Coussapoa villosa Poepp. & Endl. SZL 1 0.083 0.095 0.019 0.066 Coussarea hirticalyx Standl. A 1 0.083 0.095 0.024 0.067 Coussarea macrophylla Muell. Arg. A 8 0.663 0.762 0.154 0.526 Coussarea paniculata (Vahl) Standl. A 7 0.580 0.476 0.192 0.416 Croton bilocularis J. Murillo A 1 0.083 0.095 0.139 0.106 Croton cuneatus Klotzch. A 1 0.083 0.095 0.154 0.111 Cynometra marginata Benth. A 11 0.911 0.952 1.127 0.997 Dacryodes cuspidata (Cuatrec.) Daly A 1 0.083 0.095 0.038 0.072 Dendropanax EA-657 SZL 2 0.166 0.190 0.267 0.208 Diospyros peruviana Hiern. A 3 0.249 0.286 0.095 0.210 Dipteryx nudipes Tul A 1 0.083 0.095 0.104 0.094 Doliocarpus dentatus (Aublet) Standley SL 2 0.166 0.190 0.190 0.182 Drypetes amazonica Ducke A 7 0.580 0.667 0.180 0.476 Drypetes ampelocerifolia Grández & A 2 0.166 0.190 0.040 0.132 Vásquez Duguetia odorata (Diels) Macbride A 6 0.497 0.571 0.196 0.422 Duguetia spixiana Mart. A 1 0.083 0.095 0.026 0.068 Endlicheria krukovii A. C. Smith A 7 0.580 0.667 0.237 0.494 Endlicheria williamsii O. C. Schmidt A 1 0.083 0.095 0.017 0.065 Eschweilera andina (Rusby) Macbride A 29 2.403 2.667 4.245 3.105 Eschweilera bracteosa (Poepp. & A 2 0.166 0.190 1.627 0.661 Berg.) Miers Eschweilera itayensis R. Knuth A 12 0.994 1.048 3.727 1.923 Eugenia EA-433 A 17 1.408 1.524 0.746 1.226 Euterpe precatoria Mart. PAM 37 3.065 2.667 0.508 2.080 Fabaceae EA-625 A 1 0.083 0.095 0.014 0.064 Faramea multiflora A. Rich. A 1 0.083 0.095 0.024 0.068 Faramea parvibractea Steyerm. A 5 0.414 0.476 0.193 0.361 Ficus cf. maxima P. Miller A 1 0.083 0.095 0.025 0.068 Ficus cf. yaponensis Dugand SZL 1 0.083 0.095 0.026 0.068 Garcinia CL-915 A 1 0.083 0.095 0.014 0.064 Garcinia EA-688 A 8 0.663 0.762 0.469 0.631 Garcinia spruceana (Engler) Hammel A 1 0.083 0.095 0.033 0.070 Guapira EA-456 A 1 0.083 0.095 0.020 0.066 Guarea grandiflora DC. A 6 0.497 0.571 0.262 0.443 Guarea purusana C. DC. A 10 0.829 0.952 0.848 0.876 Guatteria atra Sandw. A 1 0.083 0.095 0.062 0.080

226 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Guatteria megalophylla Diels A 11 0.911 1.048 1.742 1.234 Gustavia poeppigiana Berg A 1 0.083 0.095 0.018 0.065 Heisteria cf. densifrons Engl. A 5 0.414 0.476 0.210 0.367 Hirtella davisii Sandw. A 1 0.083 0.095 0.048 0.075 Hirtella hispidula Miq. A 1 0.083 0.095 0.025 0.068 Hirtella latifolia Prance A 1 0.083 0.095 0.018 0.065 Hirtella pilosissima Mart. & Zucc. A 1 0.083 0.095 0.025 0.068 Hyeronima alchorneoides Allemão A 28 2.320 2.571 6.431 3.774 Hymenaea oblongifolia Huber A 1 0.083 0.095 0.031 0.070 Inga EA-381 A 1 0.083 0.095 0.055 0.078 Inga EA-397 A 31 2.568 2.286 2.599 2.484 Inga EA-439 A 3 0.249 0.286 0.058 0.197 Inga EA-457 A 1 0.083 0.095 0.024 0.067 Inga EA-640 A 8 0.663 0.762 0.905 0.776 Inga fastuosa (Jacq.) Willd. A 2 0.166 0.190 0.047 0.134 Iriartea deltoidea R. & P. PAM 2 0.166 0.190 0.138 0.165 Iryanthera juruensis Warb. A 1 0.083 0.095 0.073 0.084 Iryanthera ulei Warb. A 9 0.746 0.762 0.177 0.562 Isertia rosea Spruce & K. Schum. A 1 0.083 0.095 0.016 0.065 Klarobelia cauliflora Chatrou A 1 0.083 0.095 0.033 0.070 Lacmellea gracilis (Muell. Arg.) A 2 0.166 0.190 0.050 0.136 Markgraf Lauraceae EA-402 A 1 0.083 0.095 0.037 0.072 Leonia crassa L. B. Sm. & A. A 3 0.249 0.286 0.181 0.238 Fernández Licania arachnoidea Fanshaw & A 10 0.829 0.857 0.587 0.758 Maguire Licania EA-647 A 4 0.331 0.381 0.228 0.314 Licania EA-654 A 1 0.083 0.095 0.022 0.067 Licania oblongifolia Standl. A 3 0.249 0.286 0.105 0.213 Licania reticulata Prance A 2 0.166 0.190 0.159 0.172 Licania triandra Mart. & Hook. f. A 4 0.331 0.381 0.183 0.299 Licania vaupesana Killip. & Cuatr. A 1 0.083 0.095 0.031 0.070 Lonchocarpus EA-738 A 1 0.083 0.095 0.069 0.082 Lorostemon bombaciflorum Ducke A 1 0.083 0.095 0.036 0.071 Mabea occidentalis Benth. A 1 0.083 0.095 0.018 0.065 Machaerium arboreum Benth. A 2 0.166 0.190 0.106 0.154 Machaerium EA-727 SL 3 0.249 0.286 0.102 0.212 Machaerium inundatum (Mart.) Ducke SL 1 0.083 0.095 0.065 0.081 Machaerium paraense Ducke SL 1 0.083 0.095 0.069 0.082 Macoubea sprucei (Muell. Arg.) A 7 0.580 0.381 0.244 0.402

227 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Markgr. Malouetia tamaquarina (Aubl.) A.DC. A 4 0.331 0.381 0.177 0.296 Manilkara bidentata (A. DC.) Chev. A 3 0.249 0.286 0.913 0.482 Margaritaria nobilis L. f. A 13 1.077 1.238 0.657 0.991 Matayba elegans Radlk. A 20 1.657 1.810 0.960 1.476 Matisia cf. bracteolosa Ducke A 1 0.083 0.095 0.027 0.068 Miconia eleagnoides Cogn. A 5 0.414 0.476 0.138 0.343 Micropholis egensis (A. DC.) Pierre A 2 0.166 0.190 0.239 0.198 Micropholis venulosa (Mart. & Eichl.) A 3 0.249 0.286 0.227 0.254 Pierre Minquartia guianensis Aublet A 1 0.083 0.095 0.049 0.076 Mollia lepidota Spruce A 1 0.083 0.095 0.199 0.126 Mouriri myrtifolia Spruce ex Triana A 1 0.083 0.095 0.034 0.071 Myrcia cf. magna Legraud A 8 0.663 0.762 0.162 0.529 Nectandra EA-452 A 2 0.166 0.190 0.243 0.200 Nectandra EA-718 A 1 0.083 0.095 0.019 0.066 Neea divaricata Poepp. & Endl. A 13 1.077 1.238 2.563 1.626 Neea floribunda Poepp. & Endl. A 2 0.166 0.190 0.052 0.136 Ocotea amazonica (Meissn.) Mez A 5 0.414 0.381 0.123 0.306 Ocotea EA-461 A 6 0.497 0.571 0.142 0.404 Ocotea EA-481 A 2 0.166 0.190 0.055 0.137 Omphalea diandra L. SL 1 0.083 0.095 0.065 0.081 Ormosia EA-748 A 1 0.083 0.095 0.019 0.066 Ouratea kananariensis Sastre A 2 0.166 0.190 0.030 0.129 Oxandra polyantha R. E. Fries A 1 0.083 0.095 0.027 0.069 Oxandra xylopioides Diels A 9 0.746 0.857 0.923 0.842 Pachira insignis (Sw.) Sw. ex Savigny A 23 1.906 2.095 2.619 2.207 Parkia multijuga Benth. A 9 0.746 0.857 2.646 1.416 Perebea cf. xanthochyma Karsten A 2 0.166 0.190 0.061 0.139 Picramnia sellowii Planch. A 5 0.414 0.381 0.132 0.309 Posoqueria EA-384 A 13 1.077 1.238 0.286 0.867 Pourouma cucura Standley & Cuatr. A 2 0.166 0.190 0.073 0.143 Pouteria baehniana Monachino A 25 2.071 2.095 0.771 1.646 Pouteria cladantha Sandw. A 3 0.249 0.286 0.133 0.222 Pouteria EA-401 A 4 0.331 0.381 0.184 0.299 Pouteria EA-659 A 1 0.083 0.095 0.068 0.082 Pouteria EA-708 A 1 0.083 0.095 0.206 0.128 Pouteria laviegata (Mart.) Radlk. A 1 0.083 0.095 0.055 0.078 Pouteria NA-80 A 1 0.083 0.095 0.034 0.071 Pouteria torta (Mart.) Radlk. A 29 2.403 2.571 1.199 2.058

228 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Pouteria ucuqui Pires & Schultes A 1 0.083 0.095 0.077 0.085 Protium krukovii Swart A 3 0.249 0.286 0.155 0.230 Protium nodulosum Swart A 4 0.331 0.381 0.111 0.274 Pseudolmedia laevis (R. & P.) Macbr. A 9 0.746 0.762 2.645 1.384 Pterocarpus amazonicus Huber A 3 0.249 0.286 1.279 0.604 Pterocarpus draco L. A 6 0.497 0.571 0.198 0.422 Pterocarpus EA-648 A 1 0.083 0.095 0.067 0.082 Qualea ingens Warm. A 6 0.497 0.571 0.733 0.600 Richeria grandis Vahl A 1 0.083 0.095 0.064 0.081 Rinorea lindeniana (Tulasne) O. A 2 0.166 0.190 0.091 0.149 Kuntze Rollinia edulis Tr. & Pl. A 1 0.083 0.095 0.056 0.078 Salacia EA-752 SL 1 0.083 0.095 0.036 0.071 Salacia impressifolia A. C. Smith A 3 0.249 0.286 0.055 0.196 Sciadotecnia toxifera Kruk & Sm. SL 1 0.083 0.095 0.041 0.073 Simarouba amara Aublet A 4 0.331 0.381 1.165 0.626 Sloanea parviflora Planch. & Benth. A 8 0.663 0.762 0.431 0.618 Sorocea hirtella Mildbr. A 2 0.166 0.190 0.033 0.130 Spondias EA-756 A 1 0.083 0.095 0.107 0.095 Sterculia apeibophylla Ducke A 13 1.077 1.238 4.779 2.365 Sterculia EA-476 A 6 0.497 0.476 0.365 0.446 Sterigmapetalum colombianum A 6 0.497 0.571 0.148 0.406 Monachino Swartzia cardiosperma Spruce & A 4 0.331 0.381 0.190 0.301 Benth. Swartzia laevicarpa Amsh. A 2 0.166 0.190 0.048 0.135 Swartzia racemosa Benth. A 17 1.408 1.429 1.991 1.610 Symphonia globulifera L. f. A 1 0.083 0.095 3.126 1.101 Tapirira retusa Ducke A 3 0.249 0.286 0.296 0.277 Tapura amazonica Poepp. A 1 0.083 0.095 0.024 0.067 Tapura capitulifera Spruce ex Baill. A 1 0.083 0.095 0.225 0.134 Taralea opositifolia Aubl. A 1 0.083 0.095 0.042 0.073 Terminalia EA-635 A 5 0.414 0.476 1.674 0.855 Theobroma obovatum Klotzsch & A 12 0.994 1.143 0.336 0.824 Bernoulli Theobroma subincanum Martius A 4 0.331 0.286 0.279 0.299 Tovomita pyrifolia A. C. Smith A 1 0.083 0.095 0.015 0.065 Trichilia EA-669 A 1 0.083 0.095 0.017 0.065 Triplaris americana L. A 2 0.166 0.190 0.048 0.135 Vatairea guianensis Aubl. A 11 0.911 1.048 1.795 1.251 Virola calophylla Warb. A 19 1.574 1.524 1.897 1.665

229 ESPECIE HCR NI NI% FR% W% IVI% Virola duckei A. C. Smith A 2 0.166 0.190 0.135 0.164 Virola loretensis A. C. Smith A 15 1.243 1.333 0.784 1.120 Virola surinamensis Warb. A 1 0.083 0.095 0.523 0.234 Vismia macrophylla Kunth A 8 0.663 0.667 0.541 0.623 Vitex klugii Moldenke A 1 0.083 0.095 1.058 0.412 Warszewiczia coccinea (Vahl) Kl. A 14 1.160 1.238 0.290 0.896 Xylopia excellens R. E. Fries A 6 0.497 0.571 0.165 0.411 Zygia inequalis (Willd.) Pitt. A 6 0.497 0.571 0.845 0.638 Zygia latifolia (L.) Fawc. & Rendle A 32 2.651 2.762 1.535 2.316 Total general 1207 100 100 100 100

230 Appendix 4 Indice de valor de importancia de familia (IVF%) (Mori et al. 1983), para parcelas permanentes de 1.8 ha y vegetación con DBH ≥ 10 cm, en bosques de tierra firme y de várzea en Peña Roja. NI: número de individuos. W%: dominancia relativa medida en biomasa aérea seca. S: número de especies. DI%: diversidad relativa (en %). Se muestra secuencia alfabética de familias (Mabberley 1990). Fabaceae sensu stricto, Moraceae aparte de Cecropiaceae. Tierra firme, inventario inicial (año 1990). FAMILIA NI NI% W% S DI% IVF% ANNONACEAE 17 1.130 0.767 11 4.264 2.054 APOCYNACEAE 45 2.992 6.023 13 5.039 4.685 ARALIACEAE 4 0.266 0.066 1 0.388 0.240 ARECACEAE 31 2.061 0.332 2 0.775 1.056 BIGNONIACEAE 10 0.665 0.120 2 0.775 0.520 BOMBACACEAE 32 2.128 2.735 3 1.163 2.008 BURSERACEAE 89 5.918 2.947 14 5.426 4.763 CAESALPINIACEAE 32 2.128 2.147 4 1.550 1.942 CARYOCARACEAE 14 0.931 1.622 3 1.163 1.238 CECROPIACEAE 2 0.133 0.031 2 0.775 0.313 CHRYSOBALANACEAE 52 3.457 2.754 17 6.589 4.267 CLUSIACEAE 6 0.399 0.212 2 0.775 0.462 COMBRETACEAE 3 0.199 0.074 3 1.163 0.479 CONVOLVULACEAE 1 0.066 0.030 1 0.388 0.161 DIPTEROCARPACEAE 66 4.388 16.992 1 0.388 7.256 ELAEOCARPACEAE 22 1.463 0.997 9 3.488 1.983 ERYTHROXYLACEAE 1 0.066 0.029 1 0.388 0.161 EUPHORBIACEAE 56 3.723 1.480 9 3.488 2.897 FABACEAE 106 7.048 15.203 14 5.426 9.226 FLACOURTIACEAE 2 0.133 0.052 2 0.775 0.320 HUGONIACEAE 7 0.465 0.131 2 0.775 0.457 HUMIRIACEAE 19 1.263 1.291 3 1.163 1.239 ICACINACEAE 2 0.133 0.108 1 0.388 0.209 INDET 2 0.133 0.439 2 0.775 0.449 LAURACEAE 111 7.380 4.779 29 11.240 7.800 LECYTHIDACEAE 277 18.418 14.968 8 3.101 12.162 LOGANIACEAE 1 0.066 0.029 1 0.388 0.161 MELASTOMATACEAE 18 1.197 0.522 8 3.101 1.607

231 MELIACEAE 2 0.133 0.040 2 0.775 0.316 MENISPERMACEAE 1 0.066 0.024 1 0.388 0.159 MIMOSACEAE 38 2.527 1.781 11 4.264 2.857 MORACEAE 71 4.721 3.478 8 3.101 3.766 MYRISTICACEAE 91 6.051 2.038 11 4.264 4.118 NYCTAGINACEAE 7 0.465 0.132 5 1.938 0.845 OLACACEAE 3 0.199 0.036 2 0.775 0.337 RHIZOPHORACEAE 31 2.061 1.539 2 0.775 1.459 RUBIACEAE 19 1.263 0.518 8 3.101 1.627 SAPINDACEAE 3 0.199 0.154 2 0.775 0.376 SAPOTACEAE 121 8.045 5.203 27 10.465 7.904 SIMAROUBACEAE 6 0.399 0.537 3 1.163 0.699 TILIACEAE 1 0.066 0.022 1 0.388 0.159 VOCHYSIACEAE 82 5.452 7.622 7 2.713 5.263 Total general 1504 100 100 258 100 100

Várzea, inventario inicial (año 1990). FAMILIA NI NI% W% S DI% IVF% ANACARDIACEAE 4 0.331 0.403 2 1.031 0.588 ANNONACEAE 39 3.231 3.259 11 5.670 4.053 APOCYNACEAE 25 2.071 1.547 7 3.608 2.409 ARALIACEAE 2 0.166 0.267 1 0.515 0.316 ARECACEAE 119 9.859 2.057 4 2.062 4.659 BIGNONIACEAE 2 0.166 0.083 1 0.515 0.255 BOMBACACEAE 24 1.988 2.646 2 1.031 1.888 BURSERACEAE 9 0.746 0.319 4 2.062 1.042 CAESALPINIACEAE 213 17.647 13.424 6 3.093 11.388 CECROPIACEAE 6 0.497 0.262 4 2.062 0.940 CHRYSOBALANACEAE 35 2.900 2.297 12 6.186 3.794 CLUSIACEAE 21 1.740 4.234 7 3.608 3.194 COMBRETACEAE 6 0.497 1.698 2 1.031 1.075 DICHAPETALACEAE 2 0.166 0.249 2 1.031 0.482 DILLENIACEAE 2 0.166 0.190 1 0.515 0.290 EBENACEAE 3 0.249 0.095 1 0.515 0.286 ELAEOCARPACEAE 8 0.663 0.431 1 0.515 0.536 EUPHORBIACEAE 70 5.800 8.492 12 6.186 6.826 FABACEAE 48 3.977 5.219 16 8.247 5.815 HIPPOCRATEACEAE 4 0.331 0.091 2 1.031 0.484 INDET 7 0.580 0.394 4 2.062 1.012 LAURACEAE 25 2.071 0.873 8 4.124 2.356 LECYTHIDACEAE 44 3.645 9.617 4 2.062 5.108

232 MALPIGHIACEAE 1 0.083 0.054 1 0.515 0.217 MELASTOMATACEAE 6 0.497 0.172 2 1.031 0.567 MELIACEAE 18 1.491 1.474 4 2.062 1.676 MENISPERMACEAE 1 0.083 0.041 1 0.515 0.213 MIMOSACEAE 93 7.705 8.713 9 4.639 7.019 MORACEAE 24 1.988 3.317 8 4.124 3.143 MYRISTICACEAE 48 3.977 3.603 7 3.608 3.729 MYRTACEAE 29 2.403 0.987 3 1.546 1.645 NYCTAGINACEAE 16 1.326 2.635 3 1.546 1.836 OCHNACEAE 2 0.166 0.030 1 0.515 0.237 OLACACEAE 6 0.497 0.258 2 1.031 0.595 POLYGONACEAE 2 0.166 0.048 1 0.515 0.243 RHIZOPHORACEAE 6 0.497 0.148 1 0.515 0.387 RUBIACEAE 72 5.965 3.358 11 5.670 4.998 SAPINDACEAE 20 1.657 0.960 1 0.515 1.044 SAPOTACEAE 77 6.379 4.325 13 6.701 5.802 SIMAROUBACEAE 9 0.746 1.297 2 1.031 1.024 STERCULIACEAE 35 2.900 5.759 4 2.062 3.574 TILIACEAE 12 0.994 2.612 2 1.031 1.546 VERBENACEAE 1 0.083 1.058 1 0.515 0.552 VIOLACEAE 5 0.414 0.272 2 1.031 0.572 VOCHYSIACEAE 6 0.497 0.733 1 0.515 0.582 Total general 1207 100 100 194 100 100

233

234

Agradecimientos

La investigación tuvo financiación de la Fundación Tropenbos Internacional (Colombia), un crédito del Instituto Colombiano para el Avance de la Ciencia y la Tecnología COLCIENCIAS, una beca de NUFFIC (Holanda), y el Instituto IBED de la Universiteit van Amsterdam (Holanda). En Tropenbos Colombia los directores Dr. Juan Guillermo Saldarriaga y Dr. Carlos Rodríguez apoyaron el plan académico. Los Mayores de la comunidad indígena Nonuya del Resguardo Peña Roja (Abel y Sebastián Rodríguez, Elías y José Moreno) dieron permiso para trabajar en su resguardo; durante los años de estadía en Peña Roja pude entablar profundas relaciones de amistad. Gracias a todos por la hospitalidad, la protección y la asistencia constante. Prácticamente todos los hombres y mujeres mayores de 15 años de la comunidad trabajaron como auxiliares remunerados en este proyecto. El SINCHI, Instituto Colombiano de Investigaciones Amazónicas (antes Corporación Araracuara) puso a disposición las instalaciones en Araracuara, brindó soporte logístico y permitió el uso del Herbario Amazónico Colombiano (COAH), donde se depositaron todas las colecciones botánicas (ca. 4000 números de colección). Durante la identificación se contó con la colaboración de los sucesivos directores del herbario: Pablo Palacio, Mauricio Sánchez, Diego Restrepo y especialmente de Dairon Cárdenas. En Medellín, Álvaro Cogollo dio asistencia en el Jardín Botánico Joaquín Antonio Uribe proporcionando acceso al herbario JAUM. Ramiro Fonnegra (Herbario HUA de la Universidad de Antioquia, Medellín, UdeA) colaboró con la descripción palinológica de Pseudomonotes. En la selva, durante el establecimiento, mantenimiento, censo y remedición de las parcelas permanentes conté con la ayuda parcial de amigos y profesionales experimentados. Gracias a: Olga Lucía Serna, Esteban Álvarez, Alberto Álvarez, Gabriel Jaime García, Gloria Arango, David Córdoba y Carlos Echeverry, así como a mis alumnos de Ingeniería Forestal (Universidad Nacional de Colombia sede Medellin): Edisson Alcaraz, Eliana Jiménez, David Emilio Restrepo, Sonia Echeverry y Wilson López, de quienes aprendí mucho durante mi época de enseñanza. En Colombia, los docentes universitarios: Jorge Ignacio del Valle (Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín), Ricardo Callejas (Universidad de Antioquia), Gloria Galeano (Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia en Bogotá) revisaron

236 borradores parciales y compartieron generosamente sus puntos de vista y experiencias sobre selvas, flora e investigación botánica. En Holanda, los Profesores Dr. Antoine Cleef (UvA), Dr. Henry Hooghiemstra (UvA) y Dr. R.A.A. Oldeman (WAU) fueron puentes entre las instituciones holandesas y colombianas, y permitieron que este trabajo iniciara y se llevara a cabo. El Dr. Joost F. Duivenvoorden (UvA) dio su apoyo durante la fase final, lo que fue crucial para terminar este programa académico. La Dra. Dunia Urrego (Florida Institute of Technology, USA) compartió su experiencia en investigación en las selvas amazónicas. Especiales agradecimientos a los coautores que colaboraron en los capítulos 3, 4 y 5 de esta disertación. En Medellín, Bogotá, Araracuara y Amsterdam afiancé relaciones con colegas y amigos, y agradezco especialmente la amistad incondicional de la Dra. María Victoria Arbeláez y del Dr. Hans Vester. En Amsterdam fui miembro del grupo “paleo-ecología y ecología del paisaje” del Instituto IBED, de la Facultad de Ciencias. Allí, conté con la amable ayuda del personal administrativo, en especial de las señoras Jodi dos Santos, Betty Bijl, Ada Hoogendorp y Dini, en la biblioteca. Frank Bakker y Saskia Aldershof fueron “mi familia holandesa”, con cariño y generosidad me abrieron de par en par las puertas de su casa y su familia. Compartí grandes momentos con mis amigos: Hans y Esperanza, María Victoria Arbeláez, Arthur van Dulmen, Michael Wille, Raymond Young, Hanneke Bos, Ana Esperanza Franco, Marteen El Ratón, Raquel y Antonia San Juan, Mónica, Israel da Silva, Daniella Simao, Jaime González y Eliana Jiménez. Por último, los dos pilares que me sostuvieron en los momentos más difíciles cuando a menudo quice renunciar fueron mi padre y mi esposo. Gracias a ellos por la generosidad, el amor y la infinita paciencia, sobre todo en mis ausencias durante los largos viajes a la selva o al exterior.

237 238

Curriculum vitae

Ana Catalina Londoño Vega nació en Medellín, Colombia en 1962. Culminó sus estudios de Ingeniera Forestal en la Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, en 1993, con la tesis: Análisis estructural de dos bosques asociados a unidades fisiográficas contrastantes en la región de Araracuara, Amazonia colombiana. Ha estado vinculada con investigación en parcelas permanentes desde 1988 con apoyo de la Fundación Tropenbos Internacional (Colombia). Estableció en 1989 y en 1990 las parcelas permanentes donde colectó los datos de esta disertación. Las colecciones botánicas de dichas parcelas fueron identificadas en los herbarios del Jardín Botánico de Nueva York, del Jardín Botánico de Missouri y de los Reales Jardines Botánicos de Kew. Fue Docente Adscrita al Departamento de Ciencias Forestales de la Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín (1997 - 2001), cuando dirigió tesis de 4 estudiantes de pregrado del programa de Ingeniería Forestal, y dictó dos cursos teórico-prácticos en Araracuara. Desde enero de 2000 fue miembro del grupo sobre Parcelas Permanentes, luego de asistir al Taller sobre Estudios Ecológicos a Largo Plazo, convocado por el Instituto Alexander von Humboldt, cuyas actividades se recogen en el libro Establecimiento de parcelas permanentes en bosques de Colombia (primer volumen de la serie: Métodos para estudios ecológicos a largo plazo, Vallejo et al. 2005). Desde su creación en 2000 ha sido miembro de la Red Bosco (Bosques y Cambio Climático en Colombia) para el establecimiento y monitoreo de parcelas permanentes en Colombia. Ha asistido y participado en numerosos eventos divulgativos científicos, como: conferencias, congresos, simposios y talleres, en Colombia, Holanda, Alemania, Francia y Estados Unidos. Su investigación involucra distintos aspectos sobre ecología tropical con énfasis en la Amazonia abarcando aspectos sobre: flora, diversidad, estructura, dinámica, arquitectura, etnobotánica y conservación del bosque húmedo tropical. Ha sido becaria de NUFFIC (en Holanda), la Fundación Tropenbos Internacional (en Colombia - Holanda) y COLCIENCIAS (en Colombia - Holanda). Ha recibido distinciones en Colombia por la calidad de sus investigaciones. Correo electrónico: [email protected]

240 Publicaciones Londoño, A.C., Álvarez, E., Forero, E. & Morton, C. M. (1995) A new genus and species of Dipterocarpaceae from the Neotropics. I. Introduction, taxonomy, ecology and distribution. Brittonia, 47(3), 225-236. Álvarez, E. & Londoño, A. C. (1995) La etnobotánica cuantitativa: una herramienta para la valoración económica de la biodiversidad (con énfasis en la Amazonia). Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 10, 163-191. Álvarez, E. & Londoño, A. C. (1996) Importancia ecológica y etnobotánica de las lianas en un bosque inundable de la Amazonia colombiana. Cespedesia, 21(67), 373-390. Londono, A.C. & Álvarez, E. (1997) Composición florística de dos bosques (tierra firme y várzea) en la región de Araracuara, Amazonia colombiana. Caldasia, 19(3), 431-463. Londoño, A.C. & Jiménez, E. (1999) Efecto del tiempo entre los censos sobre la estimación de las tasas anuales de mortalidad y de reclutamiento de árboles (períodos de 1, 4 y 5 años). Crónica Forestal y del Medio Ambiente, 14, 41-57. Jiménez, E., A.C. Londoño & H.F.M. Vester (2002) Descripción de la arquitectura de Iryanthera tricornis, Osteophloeum platyspermum y Virola pavonis (Myristicaceae). Caldasia, 24(1), 65-94. Vallejo, M. I., Londoño, A. C., López, R., Galeano, G., Álvarez, E. & Devia, W. (2005) Establecimiento de parcelas permanentes en bosques de Colombia. Métodos para estudios ecológicos a largo plazo, 1. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá. 309 pp.

Sin publicar Alvarez, E., Cogollo, A. A., Melo, O., Rojas, E., Sánchez, D., Velásquez, O., Sarria, E., Jiménez, E., Benitez, D., Velásquez, C., Serna, M., Londoño, A. C., Stevenson, P., Galeano, G., Peñuela, M. C., García, F., Ramos, Y., Palacios, J. & Patiño, S. Red de parcelas permanentes para el monitoreo de los bosques nativos de colombia. Unpublished Paper.

241 Resúmenes (Presentaciones en Simposios y Congresos) Parra, G. (ed.) (1996) Memorias del I Congreso Colombiano de Etnobiología. Biopacífico & INCIVA. Cespedesia, 21(67), 373- 390. Kattan, G. y otros (organizadores) (1997) I Congreso de Biología de la Conservación y III Simposio sobre Biodiversidad y Conservación de Ecosistemas de Montaña. Programa y resúmenes. Instituto Alexander von Humboldt, pp. 32, 33, 56, 57. Rangel, J. O., Aguirre, J. & Andrade, M. G. (eds) (2002) Resúmenes: VIII Congreso Latinoamericano y II Congreso Colombiano de Botánica. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Asociación Latinoamericana de Botánica y Asociación Colombiana de Botánica, pp. 44, 233, 477, 548 y 550. Ramírez, B. R. et al. (eds) (2004) Resúmenes III Congreso colombiano de botánica. Popayán, Universidad del Cauca. pp. 110, 97, 108, 231.

Supervisión de tesis de pregrado (Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, programas académicos de Agronomía e Ingeniería Forestal). Orozco, C. M. (1997) Plantas útiles en cestería y sus estrategias de aprovechamiento en la comunidad Emberá /~ep~era/ de Jaidukamá, Ituango (Antioquia). Trabajo de grado. Ingeniero Agrónomo (A. C. Londoño, asesora). Jiménez, E. M. (2002) Arquitectura de tres especies de Myristicaceae en la región de Araracura, Amazonia colombiana. Trabajo de grado, Ingeniería Forestal. (A. C. Londoño, directora). Echeverri, S. V. & López. E. W. (2000) Dinámica de un bosque de várzea en la Amazonia colombiana. Trabajo de grado, Ingeniería Forestal. (A. C. Londoño, asesoría en campo). Alcaraz, E. (2001) Evaluación de la dinámica de un bosque de tierra firme en la Amazonia colombiana, período 1993 - 1997. Trabajo de grado, Ingeniería Forestal. (A. C. Londoño, asesora).

242

243