Universidade Federal Do Rio Grande Do Norte Centro De Biociências Programa De Pós-Graduação Em Ciências Biológicas

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO NORTE

Aluna: Xochitl Margarito Vista Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto Linha de pesquisa: Diversidade Biológica

NATAL - RN 2016 XOCHITL MARGARITO VISTA

RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO NORTE

Dissertação apresentada como requisito parcial à

obtenção do título do mestre, pelo curso de Pós-

graduacão em Ciências Biológicas, do Centro de

Biociências da Universidade Federal do Rio

Grande do Norte.

Área de concentração: Biodiversidade Orientador: Profr. Dr. Bruno Tomio Goto

NATAL/RN 2016

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências – CB

Vista, Xochitl Margarito. Riqueza de fungos micorrízicos arbusculares em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro do Rio Grande do Norte / Xochitl Margarito Vista. - Natal, RN, 2016. 84 f.: il.

Dissertação (Mestrado)- Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto.

1. Conservação - Dissertação. 2. Diversidade - Dissertação. 3. Micorríza - Dissertação. 4. Santuário Ecológico de Pipa - Dissertação. 5. Taxonomia - Dissertação. I. Goto, Bruno Tomio. II. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU

502.1Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

XOCHITL MARGARITO VISTA

RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO NORTE

Dissertação apresentada como requisito parcial à

obtenção do título do mestre, pelo curso de Pós-

graduacão em Ciências Biológicas, do Centro de

Biociências da Universidade Federal do Rio

Grande do Norte.

Área de concentração: Biodiversidade

Aprovada em 17/08/2016

BANCA EXAMINADORA:

______Dr. Bruno Tomio Goto Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientador)

______Dra. Vilma Maria dos Santos Universidade Federal do Piauí

______Dr. Iuri Goulart Baseia Universidade Federal do Rio Grande do Norte AGRADECIMENTO

Agradeço, Ao professor Dr. Bruno Goto, orientador, você me deu uma oportunidade quando eu mais precisei, acreditou em mim e nas minhas capacidades, e por tudo isso lhe agradeço. Por compartilhar seus conhecimentos comigo e meus colegas do laboratório, por tudo que me ensinou, pela paciência e humildade que demonstrou no início e por nunca ter desistido de mim. Pela dedicação, pelo desempenho, pelo profissionalismo e confiança. E tenha certeza de que tudo o que aprendemos, vamos levar por toda a nossa vida. Você é uma inspiração e um grande exemplo de vida e para sempre terá minha gratidão. Ao professor Dr. Iuri Goulart, pela oportunidade de aprender sobre outros grupos de fungos, também pelas palavras de motivação que sempre me deu e fez incentivar-me, e agradeço a amizade o carinho e compreensão. Ao professor Dr. Umberto Laino Fulco, coordenador do programa em ciências Biológicas, por sempre estar ao pendente de mim no programa, também pela aprendizagem de suas aulas, pela confiança e o incentivo. A Louise da Mata, secretária do PPCB, pela paciência e disponibilidade de ajudar a todos os alunos do programa. Aos professores, Dra. Vanessa, Dra. Cristina, Dr. Fulvio, Dr. Bruno Bellini, Dr. Renato. Pelas contribuições realizadas durante a disciplina e pela oportunidade de aprendizados. Aos professores de português como língua estrangeira, Dr. Daniel Santos, Manoela Salles. Por ter sempre a gentileza de me ajudar nas disciplinas e pelo apoio e atenção dispensados. E principalmente a David Hassett, Coordenador do Santuário Ecológico de Pipa (SEP), por permitirem e apoiar na realização desta pesquisa. Aos colegas do Laboratório de Biologia de Micorrizas e o Laboratório de Biologia de Fungos: Marcus, Khadija, Juliana, Jessica, Mariana, Emerson, Sthephania, Ruy, Kássia, Aretha, Alder, Amanda, Bianca, Donis, Freitas, Rubson, Luana, Julieth, Ana Clarissa, Nathalia, Miguel, Thiago, Jeferson. Por me permitir formar parte de sua equipe de pesquisa, e apoio durante a realização das coletas e pela amizade. Aos amigos que conheci durante a jornada acadêmica, Thiago, Felipe, Michelle, Tanyria, Marcel, Cristiane e Felipe Marinho pelo coleguismo e oportunidade de saberes em nossas diferentes áreas e linhas de pesquisa e por sempre ter essa disponibilidade em ajudar-me. Aos amigos que conheci no Brasil, Martha, Alcidia, Dilaila, Ana, Naudiane, Débora, Esteban, Cícero, Flodobaldo, Cristina, Ana nemocón, Erika Priscila, Erika nascimento, Gilvan, Paulo, André, pela hospitalidade de me acolher e ajudar em todo momento, pelo carinho e amizade. A minha amiga Rosario Orozco e seus filhos, pela confiança, amizade e carinho e sempre tem a disposição em ajudar. Aos meus pais, Mariana e Antonio, por acreditarem em mim e me ajudarem, pelo amor incondicional, apoio constante e paciência por tantas ausências e ainda assim estão sempre a meu lado em todas as circunstancias. Aos meus irmãos Yolotl, Gladys, Nereyda, Yael, Giovanni, Mario, pelo amor, carinho e apoio e pelas palavras de motivação. Também a meus sobrinhos Diego e Yamilet. Aos membros de diferentes instituições, Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT), ao Grupo Coímbra, ao TecNM e a Embaixada do México no Brasil. Pelo suporte financeiro para o desenvolvimento desse trabalho. Enfim, a todos que de alguma forma contribuíram para a realização deste trabalho e a finalização de mais essa etapa, muito obrigada.

RESUMO Os Tabuleiros Costeiros constituem uma unidade geoambiental distribuída por todo o litoral brasileiro, cuja principal formação vegetal é a Mata Atlântica. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são simbiontes obrigatórios de plantas, os quais representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas. Estudo de diversidade em ambientes costeiros são relevantes, apresentando peculiaridades bióticas e abióticas. Além disso, são limitados os inventários de FMA em sistemas costeiros conduzidos em território brasileiro. São necessárias áreas protegidas, para assegurar a conservação de habitats onde os FMA ocorrem naturalmente e evoluíram, representando um lugar apropriado para a conservação in situ. O objetivo deste estudo foi avaliar a diversidade de um complexo de tabuleiros costeiro do dominio Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, a fim de ampliar o conhecimento sobre a composição e distribuição deste grupo de organismos. Para isso, foram estudadas nove amostras de solo para identificação taxonômica, três amostras pertecem ao período chuvoso e seis de estiagem. Foram encontradas 47 espécies de FMA (30 no período chuvoso e 26 na estiagem), distribuídas em nove famílias: Acaulosporaceae (9 spp.), Ambisporaceae (3 spp.), Dentiscutataceae (4 spp.), Diversisporaceae (4 spp.), Entrophosporaceae (4 spp.), Gigasporaceae (3 spp.), Glomeraceae (15 spp.), Racocetraceae (2 sp.), Scutellosporaceae (3 spp.) e 17 gêneros. Das 138 espécies, registrados no bioma Mata Atlântica, 35%, correspondem aos FMAs em tabuleiros costeiros de remanescentes de Mata Atlântica estudado. O que representa 16% de espécies conhecidas para o filo. Para o Brasil representa 30% das espécies. Para Nordeste, representa 38%. Para o RN havia apenas 41 espécies registradas, porém este número foi ampliado para 55 com os dados obtidos neste presente trabalho. Além disso, a área apresenta 37% das espécies reportadas em áreas protegidas globalmente. No entanto, a composição de espécies mudou entre os períodos, com maior número de espécies no período chuvoso. Além disso, a riqueza de espécie foi mais representativa no período chuvoso do que no de estiagem, mesmo que a força amostral tenha sido menor no período chuvoso. Os gêneros Acaulospora e Glomus foram as mais representativos, além disso foi acrecido o registro de Glomus spinuliferum Sieverd. & Oehl, para o Brasil e para o bioma Mata Atlântica. Os resultados obtidos demonstram o potencial em diversidade de FMA presentes em áreas de tabuleiros costeiros em remanescentes de Mata Atlântica.

Palavras-chave: conservação, diversidade, micorríza, santuário ecológico de pipa, taxonomia

ABSTRACT The Coastal tablelands constitute a geoenvironmental unit distributed throughout the Brazilian coast, whose main vegetation is the Atlantic Forest. Arbuscular Mycorrhizal Fungi (AMF) are obligatory symbionts of plants, which represent an important component of the soil microbiota in natural and agricultural ecosystems. Study of diversity in coastal environments are relevant, presenting biotic and abiotic peculiarities. In addition, inventories of AMF in coastal systems conducted in Brazil are limited. Protected areas are needed to ensure the conservation of habitats where the AMF occur naturally and have evolved, representing an appropriate place for in situ conservation. The objective of this study was to evaluate the diversity of a coastal tablelands complex of the Atlantic Forest domain of Rio Grande do Norte, in order to increase knowledge about the composition and distribution of this group of organisms. For this, nine soil samples were studied for taxonomic identification, three samples of the rainy period and six of dry. We found 47 species of AMF (30 in the rainy season and 26 in the dry season), distributed in nine families: Acaulosporaceae (9 spp), Ambisporaceae (3 spp.), Dentiscutataceae (4 spp.), Diversisporaceae (4 spp.), Entrophosporaceae (4 spp.), Gigasporaceae (3 spp.), Glomeraceae (14 spp.), Racocetraceae (2 sp.), Scutellosporaceae (3 spp.) and 17 genera. Of the 138 species, recorded in the Atlantic Forest biome, 35% correspond to the AMF in coastal tablelands of Atlantic Forest remnants studied. This represents 16% of species known for Phyllum. For Brazil it represents 30% of the species. For the Northeast, it represents 38%. For the RN there were only 41 registered species, however this number was increased to 55 with the data obtained in this present study. In addition, the area presents 37% of the species reported in globally protected areas. However, species composition changed between the periods, with the highest number of species in the rainy season. In addition, species richness was more representative in the rainy period than in the dry season, even though the sample strength was lower in the rainy season. The genera Acaulospora and Glomus were the most representative, in addition, the registration of Glomus spinuliferum Sieverd & Oehl, was increased for Brazil and for the Atlantic Forest biome. The results obtained demonstrate the diversity potential of AMF present in coastal tablelands areas in remnants of Atlantic Forest.

Keywords: mycorrhizae, diversity, taxonomy, conservation

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Árvore filogenética proposta por Oehl et at. (2011a), incluindo taxa adicionais proposta por Blaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014), Oehl et al. (2014) ...... 14 Figura 2. Mapa de biomas do Brasil...... 15 Figura 3. Representatividade de espécies, família e gênero de Glomeromycota descritas e reportadas no Brasil...... 25 Figura 4. Representatividade de FMA por bioma brasileiro...... 26 Figura 5. Mapa dos remanescentes florestais da Mata Atlântica 2014-2015…...... 27 Figura 6. Figura 6. Proporção de famílias de FMA que ocorrem na Mata Atlântica...... 35 Figura 7. Delimitação de tabuleiros costeiros no Brasil...... 40 Figura 8. Pontos de coletas no Santuário Ecológico de Pipa...... 43 Figura 9. Mostras do solo (50g)...... 44 Figura 10. Peneiramento úmido (Gerdemann & Nicolson, 1963)...... 44 Figura 11. Centrifugação em água e sacarose (50%), (Jenkins, 1964)...... 44 Figura 12. Isolamento de glomerosporos...... 44 Figura 13. Montagem de lâminas com PVLG e PVLG + Melzer...... 45 Figura 14. Avaliação taxonômica...... 45 Figura 15. Famílias de FMA que foram registrada em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN...... 50 Figura 16. Representatividade de gêneros registradas em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN...... 51 Figura 17. A-D. Espécies de FMA encontradas na estação chuvosa em tabuleiro costeiro do SEP...... 53 Figura 18. E-H. Espécies de FMA encontradas na estação seca em tabuleiro costeiro do SEP...... 54

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil...... 17 Tabela 2. Espécies de FMA registradas em Mata Atlântica...... 28 Tabela 3. Espécies de FMA registradas em localidades de Mata Atlântica do Estado do Rio Grande do Norte...... 36 Tabela 4. Ocorrência de espécies de FMA em tabuleiros costeiros de remanescente de Mata Atlântica do Santuário Ecológico de Pipa no período chuvoso e de estiagem.. 46 Tabela 5. Frequência de espécies de FMA por período de coleta em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN...... 51 Tabela 6. Ocorrência de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro por amostras no período chuvoso...... 55 Tabela 7. Ocorrências de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro por amostras no período de estiagem...... 56 Tabela 8. Riqueza de espécies de FMA e índices de diversidade, dominância e equitatividade por período de coleta e amostras em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro...... 57 Tabela 9. Propriedades físico-químicas do solo em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro do RN...... 61

SUMÁRIO

1.INTRODUÇÃO...... 9 2. REVISÃO DE LITERATURA...... 11 2.1. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA)...... 11 2.2. Taxonomia e Sistemática de Fungos Micorrízicos Arbusculares...... 13 2.3. Diversidade de Fungos Micorrízicos no Brasil...... 15 2.4. Fungos Micorrízicos em Mata Atlântica...... 26 2.5. Fungos Micorrízicos do Rio Grande do Norte...... 36 2.6. Tabuleiros costeiros...... 39 3. OBJETIVOS...... 42 3.1. Objetivo Geral...... 42 3.2. Objetivos específicos...... 42 4. MATERIAIS E MÉTODOS...... 42 4.1. Áreas de estudo...... 42 4.2. Obtenção das amostras...... 43 4.3. Avaliação para extração de glomerosporos...... 43 4.4. Identificação taxonômica...... 45 4.5. Análises ecológicas...... 45 5. RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 46 5.1. Influência de fatores químicos do solo...... 61 6. CONCLUSÕES ...... 63 7. CONSIDERAÇÕES FINAIS...... 63 8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 63

1. INTRODUÇÃO

Os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), atualmente compreendem os representantes do filo Glomeromycota (Schüßler et al., 2001), e formam um grupo monofilético com três classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes e Paraglomeromycetes), cinco ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15 famílias e aproximadamente 300 espécies (Oehl et al., 2011; LBM, 2016; Öpik et al., 2013). Esses fungos são biotróficos obrigatório e se associam com raízes de plantas vasculares terrestres, epífitas, aquáticas e também com rizoides e talos de briófitas, além de outros vegetais basais, formando a relação simbiótica mutualística denominada micorriza arbuscular (MA) e micotalia, para vegetais com e sem raízes, respectivamente (Schüßler et al., 2001). Os FMA representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas, estabelecendo relações com aproximadamente 80% das espécies vegetais (Siqueira et al., 2002). Esses fungos auxiliam na translocação de nutrientes, disponibilizando- os para as células do córtex de raízes de plantas, ampliam a capacidade de absorção de água e aumentam a resistência do sistema radicular ao ataque de patógenos (Jeffries et al., 2003; Moreira & Siqueira, 2006). Participam do funcionamento dos ecossistemas, devido ao seu efeito sobre a diversidade e produtividade das comunidades vegetais (van der Heijden et al., 1998), e são ferramenta importante na recuperação e restabelecimento da vegetação em ecossistemas frágeis ou degradados (Dandan e Zhiwei, 2007; Souza et al., 2013). Os FMA atuam como agentes potenciais de controle biológico, amenizando os efeitos ou danos causados por fitopatógenos, provavelmente por meios indiretos, pois promovem melhor nutrição das plantas e aumento da resistência do sistema radicular. Devido a sua importância na ecologia ambiental estão entre os organismos ecologicamente mais significativos no planeta (Fitter et al., 2011). Considerados como importantes indicadores de qualidade do solo (Schloter et al., 2003). A Floresta Atlântica é considerada a segunda maior floresta neotropical depois da Floresta Amazônica (Campanili e Prochnow, 2006). Aproximadamente 95% de sua extensão encontra- se em território brasileiro e o restante na Argentina e no Paraguai (Stehmann et al., 2009). Apresenta aproximadamente 7% de remanescentes de cobertura original, com distribuição fragmentada nas regiões costeiras, no interior das regiões Sul e Sudeste, nos remanescentes dos estados de Goiás, Mato Grosso do Sul e no interior de alguns estados do Nordeste (Zangaro e Moreira, 2010). Segundo bioma mais ameaçado de extinção do mundo, a Floresta Atlântica, perde apenas para as quase extintas florestas da ilha de Madagascar na costa de 13

África (Campanili e Prochnow, 2006) sendo considerado um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade (Tabarelli et al.,2005). O bioma Mata Atlântica é um conjunto de ecossistemas de grande importância, que inclue as faixas litorâneas do atlântico, com seus manguezais e restingas, florestas de baixada e de encosta da serra do mar, florestas interioranas, as matas de araucária, os campos de altitude, e os tabuleiros costeiros onde há uma parcela significativa da diversidade biológica do Brasil e do mundo (Renato et al., 2009). Os tabuleiros costeiros constituem uma unidade geoambiental, cuja área no Brasil é estimada em 20,0 milhões de hectares, que se distribuem desde o Estado do Amapá até o Rio de Janeiro, sendo considerado a maior ocorrência de formação de sedimentos do período terciário, dentro de um único país (Jacomine, 1996; Rezende, 2000; Nascimento, 2001). Os principais tipos de solos encontrados os tabuleiros são os Latossolos Amarelos e Argissolos Amarelos, caracterizam-se como profundos, ácidos, álicos, com baixa capacidade de troca catiônica e presença de horizontes coesos (Sobral et al., 2008) e a vegetação nativa da Mata Atlântica. O estudo da diversidade em áreas protegidas contribui para o reconhecimento desses locais como reservas genéticas e também para manutenção e conservação a longo-prazo dos simbiontes micorrízicos em seus habitats naturais. A proteção dessas áreas é necessária para assegurar a conservação de habitats onde os FMA ocorrem naturalmente representando alternativa para a conservação in situ de FMA (Turrini et al., 2010; Turrini e Giovannetti, 2011). O estudo dos FMA é fundamental para a compreensão da interação com as comunidades vegetais e novas descobertas podem ser úteis para melhor entender e delimitar os representantes desse filo (Souza, 2003; Helgason e Fitter, 2005; Goto, 2009). Além disso, existem poucos inventários da comunidade de FMA em tabuleiros costeiros do dominio Mata Atlântica, demandando urgentemente a realização de inventários nessas áreas, pois estes potencialmente abrigam espécies de FMA ainda não descritas pela ciência (Souza et al., 2007; Souza et al., 2010; Ohsowski et al., 2014).

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA)

Micorriza (mykes= fungo; rhiza= raiz) é uma associação simbiótica mutualística obrigatória, que ocorre entre alguns tipos de fungos do solo e raízes da maioria das plantas vasculares (Sieverding, 1991). A associação é caracterizada pela formação de um grupo funcional, através do qual ocorre o movimento de fotoassimilados da planta para fungo e de nutrientes absorvidos do solo pelo fungo para a planta (Sylvia et al., 1998). Arbert Frank (1877), patologista florestal na Alemanha, empregou pela primeira vez o termo simbiose em 1885, e foi um dos primeiros pesquisadores a demonstrar que a colonização das raízes das plantas, pelos fungos, resultava em micélio abundante na rizosfera, e que este ajudava na absorção de nutrientes do solo. Além disso, também afirmou que o fungo é incapaz de atacar, injuriar ou causar qualquer disfunção nas raízes, caracterizando a natureza mutualista da associação, propondo o termo micorrizas. Atualmente, as micorrizas estão categorizadas em sete tipos distintos: Micorrízas Arbusculares, Ectomicorrizas, Ectoendomicorrizas, Arbutoide, Monotropoide, Ericoide e Orquidóide (Allen, 1992). Esta categorização tem como parâmetros as características do fungo (hifas septadas ou não septadas), a forma de penetração e colonização das células hospedeiras, presença ou ausência do manto fúngico, alteração da morfologia da raiz, especificidade do hospedeiro, o tipo do fungo e da planta envolvidos na associação (Smith e Read 1997 e Brundrett et al., 1995). Aproximadamente 80% das espécies de plantas e 92% das famílias vegetais são reconhecidas por formar micorríza (Wang e Qiu, 2006). Considerando a amplitude dessa associação, J.L. Harley afirmou que “plantas não têm raízes, tem micorrízas”, alertando para o fato de que a condição da raiz não micorrizada é a exceção na natureza, sendo encontradas nos mais diversos ecossistemas, como florestas tropicais e temperadas, savanas, desertos, pradarias, dunas, áreas degradadas e também em sistemas agrícolas (Harley, 1989; Stürmer e Siqueira, 2013). Apenas seis famílias de plantas são reconhecidamente não micotróficas (Amaranthaceae, Brassicaceae, Caryophillaceae, Chenopodyaceae, Cyperaceae e Juncaceae), contudo, cada uma dessas famílias possui representantes que podem estabelecer micorrizas ou cujo status de micotrofismo é fortemente influenciado pelas condições ambientais (Muthukumar et al., 2004). De acordo com Kenrick e Crane (1997), as primeiras plantas colonizaram o ambiente terrestre há 480 milhões de anos. Entretanto, relato de arbúsculos em fósseis de mais de 400 15

milhões de anos (período devoniano) (Doztler et al., 2006, 2009, Redecker et al.,2000a, Remy et al., 1994), indicaria a presença da simbiose micorrízica nas primeiras plantas vasculares, demonstrando que os FMA muito provavelmente foram a mais antiga simbiose entre essas plantas e fungos (Redecker et al., 2000a) e que estes organismos ajudaram os seus hospedeiros a colonizar o novo ambiente (Redecker, 2002). As micorrizas só foram reconhecidas e tratadas cientificamente em meados do século XIX, quando foram publicados os primeiros relatos detalhados da associação entre células radiculares e micélios fúngicos (Siqueira, 1986). Em 1845 Tulasne & Tulasne haviam descrito o primeiro gênero (Glomus Tul. & Tul.) de FMA. Inicialmente com apenas duas espécies (Glomus macrocarpum e G. microcarpum), Glomus é atualmente considerado o gênero com maior diversidade no filo Glomeromycota. Sclerocystis Berk. & Broome viria a ser descrito apenas 28 anos depois de Glomus (Berkeley e Broome, 1873), e a primeira revisão de Endogonaceae, grupo onde se incluía os FMA, foi publicada apenas em 1922. Os FMA representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas, agindo como uma extensão do sistema radicular das plantas, contribui para a maior absorção e utilização dos nutrientes do solo (Siqueira et al., 2002), notadamente o fósforo (P), que é o nutriente mais limitante para a produção agrícola nos trópicos, dado a sua baixa disponibilidade no solo e a natureza não renovável desse recursos (Souza et al. 2007). Esses fungos auxiliam na translocação de nutrientes, disponibilizando-os para as células do córtex de raízes de plantas, favorecendo a nodulação e a fixação de N em leguminosas, ampliam a capacidade de absorção de água e aumentando a resistência do sistema radicular da planta ao ataque de patógenos (Jeffries et al., 2003; Moreira e Siqueira, 2006). Tem sido demonstrado que os FMA têm participação no funcionamento dos ecossistemas, devido ao seu efeito sobre a diversidade e produtividade das comunidades vegetais (van der Heijden et al., 1998), promovendo o incremento no crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (Souza et al., 2007) sendo um componente importante na recuperação e no restabelecimento da vegetação em ecossistemas frágeis ou degradados (Dandan e Zhiwei, 2007; Souza et al., 2013).

2.2. Taxonomia e Sistemática de Fungos Micorrízicos Arbusculares

Atualmente, estudos moleculares indicam que os FMA, do filo Glomeromycota (Schüßler et al. 2001) formam um grupo monofilético, classificados em três classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes e Paraglomeromycetes), cinco ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15 famílias, 38 gêneros e aproximadamente 300 espécies (Błaszkowski et al., 2012, 2014a; Goto et al., 2012; Oehl et al., 2011, 2015; Sieverding et al., 2014, Öpik et al. 2013, LBM, 2016). O filo compreende Geosiphon piriformes (Kütz.) F. Wettst., único representante do filo que forma associação com algas do gênero Nostoc (Schüßler et al., 2001; Wettstein, 1915). Consistem em organismos que necessitam estar associados a uma raiz fisiologicamente ativa que lhes fornecem carboidratos e outros fatores para que eles possam crescer, esporular e, assim, completar seu ciclo de vida, por isso, são considerados biotróficos obrigatórios na natureza (Stürmer e Siqueira, 2013). Os esporos de FMA, os maiores da linhagem evolutiva do Reino Fungi, anteriormente eram chamados clamidósporos ou zigosporos por não serem produzidos em estruturas sexuadas típicas do filo Zygomycota. Walker e Sanders (1986) sugeriram a utilização do termo genérico esporo, pois não havia dados suficientes sobre a natureza das estruturas reprodutivas desses fungos. Com a criação do filo Glomeromycota (Figura 1) era pertinente a criação de um termo específico para designar os esporos de FMA, assim Goto e Maia (2006) propuseram o termo glomerosporos, nomenclatura atualmente aceita e utilizada pela comunidade científica. Os FMA beneficiam o hospedeiro de forma direta, por melhorar a sua nutrição, e indiretamente, promovendo tolerância a condições restritivas de origem biótica ou abiótica (Córdoba et al., 2002). Uma importante característica dos FMA é que eles possuem baixa especificidade de hospedeiro, podendo colonizar o córtex radicular de diversas espécies de plantas em um ecossistema, pertencentes a vários grupos (briófitas, pteridófitas, gimnospermas e angiospermas), em diferentes ecossistemas terrestres que abrangem desde os trópicos até o ártico (Smith e Read 2008; Stürmer e Siqueira, 2013).

Figura 1. Árvore filogenética proposta por Oehl et al., (2011a), incluindo taxa adicionais proposta por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al., (2012), Marinho et al., (2014), Oehl et al., (2014). Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas. 18

2.3. Diversidade de Fungos Micorrízicos no Brasil

O Brasil consiste em um dos países mais ricos do mundo, considerado megadiverso e apresentando um enorme potencial biológico a ser explorado (Stehmann et al., 2009; Mittermeier et al., 2005; Póvoa et al., 2006; Lino, 1992). Pela sua localização geográfica e seu tamanho continental abriga seis biomas, segundo o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE): Amazônia, Mata Atlântica, Caatinga, Cerrado, Pantanal, Campos sulinos e zona costeira (figura 2), (IBGE, 2016). Os primeiros relatos sobre a ocorrência de fungos micorrízicos no Brasil datam do início do século XIX (1906–1937) quando J. Rick encontrou, em florestas de Pinus, no Rio Grande do Sul, fungos do gênero Amanita, caracteristicamente ectomicorrízicos (Siqueira et al., 2010). Em 1922, Thaxter realizou o primeiro registro de FMA, que consistia em uma espécie de Redeckera fulva (descrita na época como Endogone fulva). Na década de 1950, foram relatadas micorrízas em pinheiros do Paraná (Araucária), por Milanez e Monteiro-Neto. Sacco, publicou observações sobre Sesbania punicea, Benth. Entre 1950 e o final da década de 1960, Went e Stark, discutiram o papel das micorrizas em sistemas tropicais, fazendo referência a importância destas no funcionamento da floresta amazônica. A Mata Atlântica, juntamente com a Amazônia e o Cerrado consistem nos primeiros biomas brasileiros a serem contemplados em iniciativas de pesquisa (Trufem, 1996).

Figura 2. Mapa de biomas do brasil; fonte:http://www.ibge.gov.br/biomas 19

Contudo, a década de 70 foi o período mais importante na evolução da micorrízologia brasileira, marcado por estudos restritos a áreas agrícolas, de caráter eminentemente tecnológico e voltado para aplicações na agricultura, em decorrência do impacto da consolidação do conhecimento sobre o papel dos FMA na absorção de nutrientes, ocorrida na década anterior (Zangaro e Moreira, 2010). Na década de 1980, viveu-se grande empolgação, e interesse renovado à expansão do treinamento e da pesquisa micorrízica, gerando publicações reveladoras do potencial destes fungos e sua simbiose com as plantas tropicais (Siqueira et al., 2010). As primeiras revisões sobre o tema foram publicadas em veículos nacionais, as quais se tornaram referências no país, como Lopes et al., (1983) e Zambolim e Siqueira, (1985). Nas décadas subsequentes trabalhos sisando o entendimento do papel dos FMA em ecossistemas naturais foram desenvolvidos, levando-se em consideração a avaliação da ocorrência e realização de inventários taxonômicos nos diferentes ecossistemas brasileiros, destacando-se como importantes fontes de diversidade de FMAs (Stürmer e Siqueira, 2005). Os Estados que mais se destacaram no estudo de FMAs nessa década foram São Paulo e Minas Gerais, onde há predominância em avaliações quantitativas e qualitativas das populações fúngicas, eficiência simbiótica, e distribuição em função de características climáticas e edáficas em ecossistemas naturais (dunas, cerrado) e agrícolas (café, citrus, soja, banana, cana, feijão, etc.) (Siqueira e Klauberg Filho, 2000). Na região Sul e em alguns Estados do Nordeste e nas regiões Norte e Centro Oeste poucos trabalhos (Stürmer e Siqueira, 2005). No entanto, recentemente Silva et al., 2014, registraram a ocorrência de 125 espécies de FMA distribuídos em 28 gêneros e 14 famílias para Nordeste, indicando os avanços no conhecimento sobre a diversidade desses fungos em áreas naturais da região. A estimativa, amplamente aceita, da diversidade de fungos no mundo é de 5,1 milhões de espécies (Blackwell, 2011). Souza et al., (2008), estima que a diversidade real de FMA pode estar entre 37.000 e 78.000 espécies. Atualmente, 156 espécies de FMA foram catalogadas no Brasil, número que representa 52% do filo Glomeromycota, distribuídas em 14 famílias e 29 gêneros (Tabela 1), (LBM, 2016). Das 15 famílias e 38 gêneros atualmente descritos para o filo, o Brasil registra mais de 50% das famílias e gêneros distribuídos entre as cinco ordens do filo Glomeromycota (Figura 3). Gigasporales e Diversisporales constituem as ordens mais representadas no Brasil, contudo, tem sido reportadas poucas linhagens basais no país.

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil.

Família Espécie Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe Acaulospora capsicula Błaszk. Acaulospora cavernata Błaszk. Acaulospora colossica Schultz, Bever & Morton Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro Acaulospora dilatata J.B. Morton Acaulospora elegans Trappe & Gerd. ¹Acaulospora endographis B.T. Goto Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker Acaulospora foveata Trappe & Janos ¹Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl ¹Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & Goto Acaulospora koskei Błaszk. Acaulospora lacunosa J.B. Morton Acaulospora laevis Gerd. & Trappe Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck ²Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E. Sanders Acaulospora paulinae Błaszk. Acaulospora papillosa C.M.R. Pereira & Oehl Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira Acaulospora rugosa J.B. Morton 21

Acaulospora scrobiculata Trappe Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe Acaulospora tuberculata Janos & Trappe Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker ¹Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Ambispora jimgerdemannii (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) C. Walker Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Walker, Vestberg & A. Schüssler Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Kuklospora kentinensis (Wu & Liu) Oehl & Sieverd. Archaeosporaceae Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Archaeospora undulata (Sieverd.) Sieverd., G.A. Silva, B.T. Goto & Oehl Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A. Souza & Oehl Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) 22

Sieverd., F.A. Souza & Oehl Dentiscutata nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A. Souza & Oehl ¹Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentistutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva ¹Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. ¹Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Fuscutata savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Quatunica erythropus (Koske & C. Walker) F.A. de Souza, Sieverd. & Oehl Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat Diversispora insculpta (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus luteum (L.J. Kenn., J.C. Stutz & 23

J.B. Morton) C. Walker & A. Schüssler Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A. Souza Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall ¹Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck Glomeraceae Funneliformis caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis verruculosum (Błaszk.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis vesiculiferum (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus australe (Berk.) S.M. Berch Glomus arborense McGee ²Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd. Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. 24

Schenck Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Glomus dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Glomus globiferum Koske & C. Walker Glomus glomerulatum Sieverd. Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus lacteum S.L. Rose & Trappe Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Glomus maculosum D.D. Mill. & C. Walker Glomus magnicaule I.R. Hall Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi Glomus multisubstensum Mukerji, Bhattacharjee & J.P. Tewari Glomus pallidum I.R. Hall Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske Glomus pellucidum McGee & Pattinson Glomus nanolumen Koske & Gemma Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T.Almeida & N.C. Schenck Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch Glomus tenue (Greenall) I.R. Hall ¹Glomus trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl Glomus vesiculifer (Thaxt.) Gerd. & Trappe Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi 25

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & Kovács, Ryszka ¹Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl ¹Rhizoglomus natalense (Błaszk., Chwat & B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Intraornatosporaceae ¹Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva ¹Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva ¹Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva Pacisporaceae Pacispora chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu) Sieverd. & Oehl ex C. Walker, Vestberg & 26

Schuessler Pacispora robigina Sieverd. & Oehl Pacispora scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd. Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva ¹Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker ¹Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva Racocetraceae ¹Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Cetraspora nodosa (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. 27

de Souza & Sieverd. ¹Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva ²Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Sacculosporaceae Sacculospora baltica (Błaszk., Madej & Tadych) Oehl, Palenz., IC. Sánchez Castro, B.T. Goto, G.A Silva & Sieverd. Scutellosporaceae ¹Bulbospora minima Oehl, Marinho, B.T. Goto & G.A. Silva ¹Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva ¹Scutellospora alterata Oehl, J.S. Pontes, Palenz., Sánchez-Castro & G.A. Silva Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske

1. Espécies descritas originalmente a partir de material tipo brasileiro; 2. Espécies em que a descrição original considera a análise de amostra proveniente do Brasil como material suplementar para o diagnóstico taxonômico. Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.

Das 156 espécies que ocorrem no Brasil, outras 27 foram descritas incluindo material brasileiro dentre essas 24 foram exclusivamente descritas a partir de material tipo do Brasil. A Caatinga, a Mata Atlântica e o Cerrado correspondem aos biomas onde foram coletadas essas espécies novas, os biomas Mata Atlântica, Caatinga e o Cerrado detém maior percentual da contribuição. 28

A Mata Atlântica consiste no primeiro bioma mais representativo para FMA no Brasil com 136 espécies (87%), seguido da Caatinga com 95 espécies (61%), Cerrado com 92 espécies (59%), Amazônia com 44 espécies (28%), Pantanal com 37 espécies (24%), e o Pampa com apenas 7 espécies (4%), baseados em registros obtidos por Souza et al., (2010), Goto et al., (2010), Stürmer et al., (2010), dos Santos e Carrenho (2011), Carvalho et al., (2012), Goto et al., (2012), Mello et al., (2012), Silva et al., (2012), Bonfim et al., (2013), Leal et al., (2013), Rios et al., (2013), Stürmer et al., (2013), Gomide et al., (2014), Novais et al., (2014), Silva et al., (2014), Pereira et al., (2014), Bonfim et al., (2015), Błaszkowski et al., (2015), Pereira et al., (2015), Silva et al., (2015), Camara et al., (2016), Jobim e Goto (2016) e Pereira et al., (2016). (Figura 4).

350

300 290

250

200

153 150

100

50 38 28 15 13 0 Espécies Espécies Família Família Genero Genero

Filo Brasil

Figura 3. Representatividade de espécies, família e gênero de Glomeromycota descritas e reportadas no Brasil.

24% 28%

Amazônia Caatinga 61% Cerrado Mata Atlântica 89% Pantanal

Pampa

59%

Figura 4. Representatividade de FMA por bioma brasileiro.

2.4. Fungos Micorrízicos em Mata Atlântica

A Floresta Atlântica é considerada a segunda maior floresta neotropical depois da floresta Amazônica (Campanili e Prochnow, 2006), abrangendo uma área equivalente a 1.315.460 km2 (SOS Mata Atlântica, 2016). Aproximadamente 95% encontra-se em território brasileiro extendendo-se pelo litoral das regiões do Nordeste, Sudeste e Sul do país e o restante na Argentina e no Paraguai (Stehmann et al. 2009; Zangaro e Moreira, 2010; Lino, 1992; Renato et al., 2009). Originalmente, a Floresta Atlântica ocupava 16% do território brasileiro e atualmente apresenta aproximadamente 7% de remanescentes de cobertura original, com distribuição fragmentada nas regiões costeiras, no interior das regiões Sul e Sudeste, nos remanescentes dos estados de Goiás, Mato Grosso do Sul e no interior de alguns estados do Nordeste (Figura 5), (SOS Mata Atlântica, 2016; Zangaro e Moreira, 2010). O bioma Mata Atlântica é um conjunto de ecossistemas de grande importância, que incluem as faixas litorâneas do atlântico, com seus manguezais e restingas, florestas de baixada e de encosta da serra do mar, florestas interioranas, as matas de araucária e os campos de altitude, abrigando uma parcela significativa da diversidade biológica do Brasil e do mundo (Renato et al., 2009). Segundo bioma mais ameaçado de extinção do mundo, a Floresta Atlântica perde apenas para as quase extintas florestas da ilha de Madagascar na costa de África (Campanili e Prochnow, 2006). 30

Figura 5. Mapa dos remanescentes florestais da Mata Atlântica 2014-2015. Fonte: (SOS Mata Atlântica, 2016). https://www.sosma.org.br/projeto/atlas-da-mata-atlantica/dados-mais- recentes/ O índice pluviômétrico da Mata Atlântica varia entre 1.800 e 3.600 mm/ano. O solo, de maneira geral, é raso e de fertilidade variando de baixa a intermediária, apresentando boa umidade e alto conteúdo de matéria orgânica, mas em consequência da grande extensão, ocorre grande variação no clima, relevo e tipos de vegetação considerada uma floresta pluvial tropical. Por tanto, alta diversidade de formações florestais estão presentes dentro desta região e todas são incluídas em uma ampla denominação “Floresta Atlântica”. Considerado um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade (Tabarelli et al., 2005). Infelizmente, a Mata Atlântica é o bioma brasileiro mais ameaçado da atualidade, um estudo feito pela Fundação S.O.S Mata Atlântica e o INPE (Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais), aponta desmatamento de 18.433 hectares (ha), ou 184 Km², de remanescentes florestais nos 17 Estados no período de 2014 a 2015, um aumento de apenas 1% em relação ao período anterior (2013-2014), que registrou 18.267 há (INPE e SOS Mata Atlântica, 2016). Um dos primeiros relatos da ocorrência de MA na Floresta Atlântica foi realizado por Santos e Vinha (1982) que verificam a ocorrência de esporos no solo e o grau de colonização das raízes de 10 espécies arbóreas nativas no município de Santa Cruz de Cabrália, Sul do Estado de Bahia (Zangaro e Moreira, 2010). Posteriormente, Sandra F.B. Trufem (1989), 31

desenvolveu estudos em áreas de Mata Atlântica no litoral da Ilha do Cardoso, São Paulo, nas investigações foram registrados um total de 46 espécies, distribuídos entre os gêneros Acaulospora, Gigaspora, Glomus, Sclerocystis e Scutellospora (Trufem et al., 1989, 1994, Trufem, 1990, 1995). Em compilação de registros de espécies de FMA realizados por Zangaro e Moreira (2010), a Mata Atlântica detinha 78 registros de FMA. Atualmente, o bioma é representado por 136 espécies, distribuídas em 13 famílias e 27 gêneros, um aumento de 74% obtido em pouco menos de uma década (Tabela 2). Além disso, a Mata Atlântica detém 87% de representatividade das espécies que ocorrem no Brasil, um valor em concordância com o esperado para um bioma que tem sido historicamente mais investigado. As famílias mais representadas em número de espécies da Mata Atlântica corresponde a Acaulosporaceae e Glomeraceae, com os gêneros Acaulospora e Glomus (Figura 6). Esse padrão tem sido documentados em vários estudos de diversidade na Mata Atlântica (Aidar et al., 2004; Carrenho et al., 2001; Moreira et al., 2009; Stürmer et al., 2006; Trufem et al., 1990).

Tabela 2. Espécies de FMA registradas na Mata Atlântica¹.

Família Espécie Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe A. cavernata Błaszk.

A. colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton A. delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss A. denticulata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss A. elegans Trappe & Gerd. A. excavata Ingleby & C. Walker A. foveata Trappe & Janos A. herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl A. ignota Błaszk., Góralska, Chwat & B.T. Goto Acaulospora koskei Błaszk. 32

A. lacunosa J.B. Morton A. laevis Gerd. & Trappe A. longula Spain & N.C. Schenck A. mellea Spain & N.C. Schenck A. minuta Oehl, Tchabi, Hount., Palenz., I.C. Sánchez & G.A. Silva A. morrowiae Spain & N.C. Schenck A. myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. A. papillosa C.M.R. Pereira & Oehl A. reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. A. rehmii Sieverd. & S. Toro A. rugosa J.B. Morton A. scrobiculata Trappe A. sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. A. spinosa C. Walker & Trappe A. splendida Sieverd., Chaverri & I. Rojas A. tuberculata Janos & Trappe Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker A. gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler A. fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler A. leptoticha (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Walker, Vestberg & A. Schüssler Archaeosporaceae Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sierverd. & S. Toro 33

D. cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl D. colliculosa B.T. Goto & Oehl D. hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl D. heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl D. nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl D. reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl D. scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Fuscutata aurea (Oehl & Sieverd.) Błaszk. Chwat, G.A. Silva & Oehl F. heterogama Oehl, F.A. Souza. L.C. Maia & Sieverd F. rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. F. savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Quatunica erythropa (Koske & C. Walker) F.A. de Souza, Sieverd. & Oehl Diversisporaceae Corymbiglomus globiferum (Koske & C. Walker) Błaszk. & Chwat. C. tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler D. trimurales (Koske & Halvorson) C. Walker & A. Schüssler D. versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. 34

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Entrophosporaceae Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler C. etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A. Souza Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. G. decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott G. gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe G. margarita W.N. Becker & I.R. Hall G. ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck G. rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler F. halonatus (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. F. mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler F. monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck G. arborense McGee G. australe (Berck.) S.M. Berch G. botryoides Rothwell & Victor G. brohultii Sieverd. & Herrera G. claroideum Schenck & Smith G. clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. 35

Schenck G. constrictum Trappe G. diaphanum J.B. Morton & C. Walker G. deserticola Trappe, Bloss & Menge G. diaphanum Morton & Walker G. etunicatum Becker & Gerdemam G. formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen G. globiferum (Koske & C. Walker) Błaszk. & Chwat G. geosporum (Nicol. & Gerd.) C. Walker G. glomerulatum Sieverd. G. heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck G. invermaium Hall G. macrocarpum Tul. & C. Tul. G. maculosum D.D. Mill & C. Walker G. microaggregatum Koske, Gemma & Olexia G. microcarpum Tul. & C. Tul. G. mosseae (Nicol. & Gerd.) Gerd. & Trappe G. multicaule Gerd. & B.K. Bakshi G. pallidum I.R. Hall G. pansihalos S.M. Berch & Koske G. pachycaule (C.G. Wu & Z.C. Chen) Sieverd. & Oehl G. reticulatum Bhattacharjee & Mukerji G. rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck G. sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. Almeida & N.C. Schenck G. taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao G. tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch G. trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl G. vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe 36

Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl R. natalense (Błaszk. Chwat & B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Sclerocystis coremioides Berk. & Broome S. sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl S. deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Intraornatosporaceae Intraornatopsora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva P. maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd. 37

P. bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva P. occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker P. pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. C. pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva R. verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. R. weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Sacculosporaceae Sacculospora baltica (Błaszk., Madej & Tadych) Oehl, Palenz., IC. Sánchez-Castro, B.T. Goto, G.A. Silva & Sieverd. Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A. Silva & D.K. Silva Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders 38

S. calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders S. dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders S. dipurpurescens J.B. Morton & Koske

1. Lista baseada em registros obtidos por Souza et al., (2010), Dos Santos e Carrenho (2011), Goto et al., (2012), Mello et al., (2012), Silva et al., (2012), Bonfim et al., (2013), Stürmer et al., (2013), Novais et al., (2014), Silva et al., (2014), Pereira et al., (2014), Bonfim et al., (2015), Blaszkowski et al., (2015), Pereira et al., (2015), Silva et al., (2015), Camara et al., (2016), Jobim e Goto, (2016) e Pereira et al., (2016).

A Mata Atlântica é o bioma com o maior número de espécies novas descritas no Brasil: Acaulospora reducta, A. endographis, A. herrerae, A. ignota, A. papillosa, Dentiscuta colliculosa, Fuscutata aurea, Glomus trufemii, Intraspora intraornata, Orbispora pernambucana, Paradentiscutata bahiana, P. maritima, Racocetra tropicana e Rhizoglomus natalense são espécies descritas originalmente para o bioma (Błaszkowski, 2014; Błaszkowski et al., 2015; Furrazola et al., 2013; Goto et al., 2010, 2011, 2012a, b, 2013; Mello et al., 2012; Oehl et al., 2011d; Pereira et al., 2015; Pereira et al., 2016).

0,70% Acaulosporaceae 5% Ambisporaceae 7% 20% Archaeosporaceae 2% 3% Dentiscutataceae Diversisporaceae 3% Entrophosporaceae 0,70% Gigasporaceae

9% Glomeraceae Intraornatosporaceae 4% Paraglomeraceae 38% 3% Racocetraceae 4% Sacculosporaceae Scutellosporaceae

Figura 6. Proporção de famílias de FMA que ocorrem na Mata Atlântica.

2.5. Fungos Micorrízicos no Rio Grande do Norte

O Rio Grande do Norte possui 41 espécies, 19 gêneros e 11 famílias registradas. (Lista baseada em registros obtidos por Jobim e Goto, 2016, Błaszkowski et al. 2015, Silva et al., 2014, Błaszkowski et al. 2014, Goto et al. 2012, Furrazola et al. 2011) (Ver tabela 3). Além disso, apresenta poucos inventários taxonômicos de FMA, contudo, os estudos conduzido nesse estado são registradas cinco espécies novas para a ciência (A. herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl, A. ignota Błaszk., Góralska, Chwat & B.T. Goto, G. trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl, P. maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva e R. natalense Błaszk., Chwat & B.T. Goto), além de uma nova família (Intraornatosporaceae) e um novo gênero (Paradentiscutata), todas os referidos táxons descritos originalmente para ecossistemas dunares sob influência marítima, revelando um cenário taxonomicamente promissor.

Tabela 3. Espécies de FMA registradas em localidades de Mata Atlântica do Estado do Rio Grande do Norte.

Família Espécie Área Acaulosporaceae Acaulospora cavernata Błaszk. PEDG¹ Acaulospora foveata Trappe & Janos BI², PEDN³, PEDG Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, PEDN G.A. Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat PEDN & B.T. Goto Acaulospora lacunosa J.B. Morton PEDG Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck BI, PEDG Acaulospora scrobiculata Trappe. PEDG Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe BI Ambisporaceae 40

Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., & PEDN, PEDG N.C. Schenck) C. Walker Ambispora gerdemanii (S.L. Rose, B.A. BI, PEDG Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, BI, PEDG F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. BI, PEDG Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) BI Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) PEDG Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Entrophosporaceae Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & BI Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & BI, PEDG G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. PEDG Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl PEDG Dentiscutata scutata Sieverd., F.A. Souza & PEDN Oehl Fuscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) PEDG Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) BI, PEDG Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Glomeraceae Funneliformis halonatus (S.L. Rose & Trappe) PEDN Oehl, G.A. Silva & Sieverd. 41

Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & BI Kovács & Ryszka Glomus australe (Berck.) S.M. Berch BI Glomus coremioides (Berk. & Broome) D. PEDG Redecker & J.B. Morton Glomus fulvum (Berk. & Broome) C. Walker & PEDG A. Schüssler Glomus glomerulatum Sieverd. BI, PEDN, PEDG Glomus pachycaule (C.G. Wu & Z.C. Chen) PEDG Sieverd. & Oehl Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. PEDG Almeida & N.C. Schenck Glomus taiwanensem (C.G. Wu & Z.C. Chen) PEDG R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao Glomus trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl PEDN, BI Rhizoglomus natalense Błaszk., Chwat & B.T. PEDN Goto Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. BI, PEDG Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott BI, PEDG Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker PEDG & A. Schüssler Intraornatosporaceae Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & PEDG Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva Sclerocystis coremioides Berk. & Broome PEDG Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi PEDG Paradentiscutata marítima B.T. Goto, D.K. BI, PEDG Silva, Oehl & G.A. Silva Scutellosporaceae 42

Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. BI, PEDG Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva Sacculosporaceae Sacculospora baltica (Błaszk., Madej & PEDG Tadych) Oehl, Palenzuela, I.C. Sánchez, B.T. Goto, G.A. Silva & Sieverd.

1. PEDG = Parque Ecológico Dunas de Genipabu; 2. BI = Barreira do Inferno; 3. PEDN = Parque Estadual das Dunas de Natal.

2.6. Tabuleiros costeiros

Os tabuleiros costeiros apresentam feições geomorfológicas de superfície do tipo tabular, dissecada por vales poucos profundos de encostas com forte declividade em forma de ¨U¨, próximas ao oceano Atlântico. Estão relacionados com os sedimentos da Formação Barreiras a deposição desses sedimentos ocorreu no período Terciário, sob um clima árido ou semiárido e terminou durante o pleistoceno, com a mudança para um clima quente e úmido (SUGUIU et al., 1985). Cuja área no Brasil é estimada em 20,0 milhões de hectares, que se distribuem desde o Estado do Amapá até o Rio de Janeiro, constituindo uma unidade geoambiental (Figura 7). O revelo em sua maioria é suave ondulados, ondulados ou até fortemente ondulada com elevações de topos planos (chãs), com altitudes que variam de 20,0 a 220,0 metros, e grande variacão climática e vegetativa. É considerada a maior ocorrência de formação de sedimentos do período terciário (últimos 65 milhões de anos), dentro de um único país (Jacomine, 1996; Rezende, 2000; Nascimento, 2001). No Nordeste abrange uma área aproximada de 8.420.00 hectares. É formado de platôs sedimentares, variando sua altitude entre 30 a 150 metros. Com relação ao relevo nota-se uma variação entre vales estreitos e encostas íngremes ou vales abertos constituídos de encostas suaves ou podendo apresentar-se fundo com amplas várzeas. A vegetação nativa é a Mata Atlântica. De forma geral, os solos são de baixa fertilidade natural, possuindo pouca aptidão para acúmulo de água, são ácidos, com baixo estoque de matéria orgânica, baixa capacidade de troca catiônica, devido á presença de caulinita na fração argila estes solos contém alumínio trocável e prevalece solos que apresenta saturação por alumínio igual ou maior que 50% e em menor porcentagem apresentam-se também solos distróficos, ou seja solos que apresenta 43

saturação por bases e por alumínio menor que 50%. Verifica-se também que estes solos apresentam baixos teores de fósforo e potássio e a matéria orgânica é quem fornece a maior quantidade de nitrogênio do solo (Sobral et al., 2008). Os principais solos do ecossistema dos tabuleiros (Latossolos Amarelos e Argissolos Amarelos) caracterizam-se como profundos, ácidos, álicos, com baixa capacidade de troca catiônica e presença de horizontes coesos (Jacomine, 1996; Ribeiro, 1998; Rezende, 2000; Nascimento, 2001; e Lima et al., 2004). O termo “coeso” tem sido utilizado com significado de tenaz (Rezende, 2000) para caracterizar horizontes minerais subsuperficiais do solo que apresentam aumento de coesão entre as suas partículas, tornando-se duro, muito duro ou extremamente duro quando seco e friável quando úmido (Jacomine, 1996). A densidade do solo desse horizonte é maior que os horizontes subjacentes e não apresentam uma organização estrutural visível, são maciços (Embrapa, 1999). Os solos com essas características são denominados no Brasil como “solos coesos” ou “solos com horizontes coesos” (Lima et al, 2004).

Tabuleiros Costeiros

Figura 7. Delimitação de tabuleiros costeiros no Brasil. Fonte: Embrapa (2014) modificado.

No atual Sistema Brasileiro de Classificação de Solos (SiBCS), o caráter coeso já foi incluído como característica diagnóstica atribuída somente à classe dos Latossolos Amarelos do 3º nível categórico (Embrapa, 1999). Embora o SiBCS considere o termo “coeso” somente 44

para a classe dos Latossolos Amarelos, há ocorrências da presença desse comportamento em horizontes subsuperficiais em Argissolos Acinzentados e Argissolos Amarelos (Jacomine, 2001). Encontram-se ainda, em menor expressão, Neossolos Quartzarênicos, Plintossolos e Espodossolos (Jacomine, 1996; Nascimento, 2001; Jacomine, 2001; Ribeiro, 2001). Esses solos apresentam disponibilidade de nutrientes limitada, com baixos valores de soma de bases e de capacidade de troca catiônica, valores elevados de alumínio trocável e de saturação de alumínio. Valores de capacidade de troca catiônica potencial CTC inferiores a 7,9 cmolc kg-1, refletem a mineralogia caulinítica do material de origem dos solos (Ribeiro,1986; Jacomine, 1996; Silva; Lima Neto et al., 2009). Segundo Cintra et al. (2004) os principais solos presentes nos tabuleiros costeiros são os Latossolos Amarelos e Argissolos Amarelos, além das características anteriormente citadas estes solos apresentam horizontes coesos. Esta denominação dar-se devido à necessidade de se denominar o adensamento de horizontes superficiais associada a diferentes graus de coesão, ou seja, aumento da coesão entre as partículas do solo tornando assim o solo mais denso. Devido ao processo de erosão dos solos submetidos, estes horizontes podem aparecer próximos a superfície, geralmente nos primeiros 10 a 20 cm, já em solos sob floresta nativa, estes horizontes estão localizados em profundidades diferenciadas, normalmente coincidindo- se com os horizontes AB e/ou BA. Nestes solos a umidade é um fator relevante visto que quando secos eles possuem uma consistência dura e quando úmido apresenta uma consistência friável. A origem dos horizontes coesos ainda é questionável, segundo Pacheco (2010) esta origem pode estar relacionada a diversos fatores, como a presença de compostos orgânicos pouco polimerizados, perda de argilas para camadas superiores, presença de ferro e argila nos micrósporos, utilização intensa de cultivo, mudanças sucessivas de ciclos de umedecimento e secagem. Outros fatores contribuem para a formação destes horizontes a exemplo dos processos geomorfológicos. Também pode influenciar neste processo a obstrução dos micrósporos do solo pelo deslocamento de máteria leve para horizonte inferiores. Esta coesão produz efeito negativo no fluxo de ar, água, nutrientes, temperatura, microorganismos e no desenvolvimento radicular devido á diminuição do diâmetro dos poros do solo, diminuindo-se assim a produção vegetal. Lima Neto et al., (2010) pesquisando os atributos químicos, minerológicos e micromorfólogicos de horizontes coesos em tabuleiros verificaram que a gênese dos horizontes coesos não estão relacionados aos agentes cimentantes, segundo estes autores a sua gênese apresenta duas fases distintas, a iluviação de argila fina, provocando o estupimento dos 45

poros do solo e em seguida perda de ferro na parte superior fazendo com que a estructura entre em colapso.

3.OBJETIVOS

3.1. Objetivo Geral Avaliar a diversidade de um complexo de tabuleiros costeiro do dominio Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, a fim de ampliar o conhecimento sobre a distribuição deste grupo de organismos.

3.2. Objetivos específicos  Coletar especimes no período chuvoso e estiagem;  Identificar e inventariar espécies de FMA na área escolhida;  Avaliar abundancia de glomerosporos de FMA no solo  Comparar a composição de espécies de FMA entre o período chuvoso e estiagem;  Avaliar a Riqueza de espécies de FMA entre as duas estações (chuva e estiagem);

4. MATERIAIS E MÉTODOS

4.1. Área de estudo O presente estudo foi realizado na Unidade de Conservação (UC) do Estado do Rio Grande do Norte: o Santuário Ecológico de Pipa (SEP). O SEP foi criado em 1986, e trata-se de, uma área particular, localizada na Praia de Pipa, entre as coordenadas (06°11’00’’- 06°17’30’’S e 35°17’30’’- 35°12’30’’W), com altitude aproximada de 30 metros (BRASIL, 1985). O SEP está localizado no município de Tibau do Sul, Litoral Sul do Estado, ocupa aproximadamente 60 ha., sendo constituído de elementos representativos da Mata Atlântica. A área apresenta clima tropical úmido (As’), seguindo o sistema de classificação de Köppen (1948), caracterizando-se por chuvas de inverno e verão seco. A precipitação média anual é de 1500 mm (Silva, 1997), a estação seca ocorre entre os meses de agosto a janeiro e a estação chuvosa ocorre entre os meses fevereiro a julho (Jacomine et al., 1971). A cobertura vegetal é composta por floresta de tabuleiro (em seu estado original), no entanto várias formações vegetais podem ser encontradas na área como as restingas e dunas, ecossistemas costeiros estão incluidas no Bioma Mata Atlântica, ocupando 46

cerca de 80% da costa brasileira (Lacerda et al., 1993). O Santuário é um posto Avançado da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, título concedido pela UNESCO em 1994 (Moraes, 2016). O SEP estão descritas 168 espécies de plantas, distribuídas em 62 famílias. Dentre as famílias mais representativas, quanto ao número de espécies, destacaram-se Cyperaceae (12 spp.), seguida de Myrtaceae e Poaceae (11 spp.), Asteraceae (10 spp.), Fabaceae e Rubiaceae (8 spp.), Caesalpiniaceae e Malpighiaceae (6 spp.), Boraginaceae e Euphorbiaceae (5 spp.), Polygonaceae, Sapindaceae e Verbenaceae (4 spp.), Apocynaceae, Chrysobalanaceae, Mimosaceae e Passifloraceae (3 spp.), contribuindo com 63,09% do total das espécies (Almeida et al., 2006).

4.2. Obtenção das amostras As amostras do solo foram coletadas durante duas épocas do ano: período chuvoso e de estiagem (Junho e Outubro de 2015). As amostras foram coletadas selecionando libremente cinco pontos: (placa 2, mirante prainha, mirante das tartarugas, mirante dos golfinhos e trilha da peroba) (Figura 8). 10 amostras coletadas no ponto Placa 2, mirante prainha, ponto mirante das tartarugas e mirante dos golfinhos e outras 10 amostras foram coletadas na trilha da peroba. Totalizando 20 amostras para cada período de coleta retiradas na profundidade de 0- 20 cm. Das 20 amostras coletadas apenas foram tratadas 9 amostras de solo neste estudo (3 são do período chuvoso e 6 do período de estiagem). As amostras obtidas foram acondicionadas em sacos plásticos e transportadas para o Laboratório de Biologia de Micorrízas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), onde foram mantidos a temperatura ambiente de (26°C), para avaliação da comunidade de FMA. Parte do material coletado foi encaminhada para a EMPARN para realização de análises físico-químicas (macro e micronutrientes).

Figura 8. Pontos de coletas no Santuário Ecológico de Pipa, litoral sul do RN.

4.3. Avaliação para extração de glomerosporos Os glomerosporos foram extraídos a partir de 50g de solo rizosférico de campo pela técnica de peneiramento úmido (Gerdemann and Nicolson, 1963). E centrifugação em água e sacarose (50%) (Jenkins, 1964) utilizando peneiras com abertura de 710,150 e 63 μm (Figuras 9-12).

Figura 10. Peneiramento úmido Figura 9. Mostras de solo (50g). (Gerdemann & Nicolson, 1963).

Figura 11. Centrifugação em água e Figura 12. Isolamento dos glomerosporos sacarose (50%), (Jenkins, 1964). Fonte: http://glomeromycota.wixsite.com

4.4. Identificação taxonômica Após a extração, os glomerosporos foram separados em morfotipos (tamanho e cor) com auxílio de estereomicroscópio e montadas em lâminas com PVLG (ácido polivinílico lacto-glicerol) e PVLG + reagente de Melzer, para posteriormente visualização no 48

microscópio óptico e avaliação taxonômica. Para a identificação das espécies de FMA foram consultados manuais de identificação e chaves dicotômicas proposta por Schenck e Pérez (1990), Goto (2009), Błaszkowski (2012) e confronto com descrições disponíveis em coleções internacionais (http://www.zor.zut.edu.pl/Glomeromycota/, http:invam.wvu.edu/ e http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas) e demais literaturas pertinentes (Figura 13 e 14), considerando a classificação proposta por Oehl et al., (2011a) e táxons adicionais propostos por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al., (2012), Marinho et al., (2014) e Oehl et al., (2014).

Figura 13. Montagem de lâminas com Figura 14. Avaliação taxonômica

PVLG e PVLG + Melzer

4.5. Análises Ecológicas Após a identificação de todas as espécies da comunidades de FMA forão avaliadas em termos quantitativos e qualitativos a partir de dados populacionais (abundância e frequência de ocorrência) e sua estruturação analisada por meio de índices ecológicos (riqueza, dominância, diversidade e equitatividade). Forão determinados: 1) a riqueza de espécies (R), avaliada pela razão entre o número de espécies presentes em 50g de solo e o número de amostras, 2) o índice da dominância de Simpson (Is) [Is = 1-L], onde L = ni (n-1) / N (N-1), ni = número de esporos de cada espécie de FMA “i”, N = número total de espécies de fungos micorrízicos, e 3) o índice de diversidade se Shannon (H) [H = -  (pi log pi), onde pi = ni/N; ni = número de cada espécie de FMA, N = número total de espécies e 4) equitabilidade de Polieu (Jʼ= Hʼ/ log2S) foram obtidos com auxílio do software PAST versão 2.17 (Hammer et al., 2001).

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram identificadas 47 espécies de FMA (30 no período chuvoso e 26 no de estiagem e apenas 9 espécies ocorrendo em ambas estações), distribuídas em 9 famílias e 17 gêneros (Tabela 4). Das aproximadamente 300 espécies, atualmente reconhecidos para o filo, os tabuleiros costeiros do presente trabalho apresenta 16%, das espécies, reconhecidos globalmente, assim como 30%, daqueles citados para o Brasil. No entanto, das 136 espécies, registradas no bioma Mata Atlântica, 35% das espécies, são representados em tabuleiros costeiros do presente trabalho, respectivamente as 125 espécies, reportados para o Nordeste representa 38%, das espécies, distribuídos entre as cinco ordens do filo Glomeromycota. Gigasporales, Glomerales e Diversisporales constituem as ordens mais representadas em tabuleiros costeiros de remanescentes de Mata Atlântica, no entanto Archaeosporales e Paraglomerales têm sido pouco documentadas. Para o Brasil, foram acrescidos o registro de Glomus spinuliferum Sieverd. & Oehl, aumentando para 157 o número de espécie registradas no país e 137 para o bioma Mata Atlântica. Além disso, 10 espécies encontradas são potencialmente novas para a ciência.

Tabela 4. Ocorrência de espécies de FMA em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiros costeiros do Santuário Ecológico de Pipa no período chuvoso e de estiagem.

Espécie Período Chuvoso Estiagem Ambisporaceae Ambispora Ambispora callosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg X & A. Schüssler ³Ambispora reticulata Oehl & Sieverd. X X Ambispora sp.nov.1 X Acaulosporaceae Acaulospora 50

Acaulospora cavernata Błaszk. X Acaulospora aff. herrerae Furrazola, B.T.Goto, X G.A.Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. X Pereira Acaulospora aff. tortuosa Palenz., Oehl, Azcon- X Aguilar & G.A.Silva Acaulospora foveata Trappe & Janos X ³Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. X X Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & X Goto Acaulospora scrobiculata Trappe X Acaulospora sp. nov.2 X Dentiscutataceae Dentiscutata ³Dentiscutata sp. nov. 3 X X Fuscutata Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, X F.A. de Souza & Sieverd. Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva X Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. X Maia & Sieverd. Diversisporaceae Diversispora ³Diversispora aff. peridiata Błaszk., Chwat, X X Kovács & Góralska Diversispora aff. varaderana Błaszk., Chwat, X Kovács & Góralska Diversispora sp. nov. 4 X Corymbiglomus Corymbiglomus sp. nov. 5 X Racocetraceae 51

Cetraspora Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. X de Souza & Sieverd. Redeckera Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & X A. Schüssler Entrophosporaceae Claroideoglomus Claroideoglomus aff. etunicatum (W.N. Becker & X Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus hanlinii Błaszk., Chwat & X Góralska Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & X Tews) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & X Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Gigasporaceae Gigaspora Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) X Gerd. & Trappe Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott X ³Gigaspora sp. nov. 6 X X Glomeraceae Funneliformis Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe) X Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Glomus Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd. X ³Glomus glomerulatum Sieverd. X X Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. X Almeida & N.C. Schenck ²ʼ³Glomus spinuliferum Sieverd. & Oehl X X Glomus trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl X 52

Glomus sp. nov. 7 X ³Glomus aff. brohultii Sieverd. & Herrera X X ³Glomus aff. trufemii B.T. Goto, G. A. Silva & X X Oehl Rhizoglomus Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. X Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus aff. aggregatum (N.C. Schenck & X G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. X Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Septoglomus Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva X Septoglomus sp. nov. 8 X Simiglomus Simiglomus sp. nov. 9 X Scutellosporaceae Orbispora Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. X Freitas & L.C. Maia) Oehl, G.A. Silva & D.K. Silva Scutellospora Scutellospora sp. nov. 10 X Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) X C. Walker & F.E. Sanders

1-10. São espécies novas para a ciência; ²novo registro para o Brasil e para o bioma Mata Atlântica; e ³espécies que se repetem nos dois períodos.

Enquanto que o RN com apenas 41 espécies registradas até o momento, foi acrescentado 14 espécies, permitindo o aumento desse número para 55 espécies com os registros das espécies, Ambispora callosa, A. reticula, Acaulospora reducta, F. aurea, R. fulva, C. hanlinii, C. lamellosum, G. gigantea, G. brohultii, G. spinuliferum, R. aggregatum, R. clarum, R. titan e S. calospora, correspodem a novos registros para o estado. Esse fato 53

destaca a importância da realizacão de trabalhos de diversidade de FMA, são escassos inventários para a região, onde se destacam os trabalhos realizados por Jobim e Goto, (2016), Błaszk., Chwat e Góralska., (2015), Silva et al., (2014), Błaszkowski et al., (2014), Goto et al., (2012), Furrazola et al., (2011). Os dados obtidos mostram o potencial em diversidade de FMA em áreas de tabuleiros costeiros do domínio Mata Atlântica do Rio Grande do Norte que corresponde a 37% das espécies registradas em áreas protegidas globalmente (Turrini e Giovannetti, 2011). O maior número de espécies identificadas pertence à família Glomeraceae (14 spp.) e Acaulosporaceae (9 spp.), seguido por Diversisporaceae (4 spp.), Entrophosporaceae (4 spp.), Dentiscutataceae (4 spp.), Ambisporaceae (3 spp.), Gigasporaceae (3 spp.), Scutellosporaceae (3 spp.) e Racocetraceae (2 sp.) (Figura 15). Os gênero Acaulospora (9 spp.) e Glomus (8 spp.) foram os mais representativos, seguidos por Claroideoglomus (4 spp.), Ambispora (3 spp.), Diversispora (3 spp.), Fuscutata (3 spp.), Gigaspora (3 spp.), Rhizoglomus (2 spp.), Scutellospora (2 spp.), Septoglomus (2 spp.), os demais gêneros apresentaram apenas uma espécie (Figura 16 e Tabela 5). O número de espécies encontradas em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro excede a média de espécies de FMA observadas em inventários taxonômicos conduzidos em trabalhos anteriores no bioma Mata Atlântica (valor médio de 8.1 spp.), (Souza (2003), Melloni et al. (2011), Bononi e Trufem, (1983), Trufem e Malatinszky, (1995), Trufem e Viriato, (1990), Gomes e Trufem, (1998), Silva et al., (2006), Aidar et al. (2004), Souza et al., (2013), Dos Santos et al., (2014), Silva et al., (2015), Moreira et al. (2007), Alves, (2004), Mello, (2004), Camara et al., (2016) e Jobim e Goto, (2016). Apenas os valores do trabalho realizado por Trufem, (1995) foram semelhantes ao encontrados no presente trabalho (47 espécies). Sendo superado em número de espécies apenas por dos Santos e Carrenho, (2011), Silva et al., (2015), com 50 espécies, Trufem (1988) com 54 espécies e Bonfim et al., (2015) com 58 espécies registradas).

0,70% Acaulosporaceae 5% Ambisporaceae 7% 20% Archaeosporaceae 2% 3% Dentiscutataceae Diversisporaceae 3% Entrophosporaceae 0,70% Gigasporaceae

9% Glomeraceae Intraornatosporaceae

4% Paraglomeraceae 38% 3% Racocetraceae 4% Sacculosporaceae Scutellosporaceae 54

Figura 15. Famílias de FMA que foram registrada em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN

Figura 16. Representatividade de gêneros registradas em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN.

Tabela 5. Frequência de espécies de FMA por período de coleta em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN.

Período chuvoso Frequência Período estiagem Frequência de esporos de esporos Ambispora calosa 3 Ambispora reticulata 1 Ambispora reticulata 1 Acaulospora cavernata 2 Ambispora sp. 4 Acaulospora reducta 1 Acaulospora aff. herrerae 3 Acaulospora foveata 3 Corymbiglomus tortuosum 3 *Acaulospora herrerae 30 *Acaulospora herrerae 7 Acaulospora scrobiculata 4 Acaulospora ignota 1 Acaulospora sp. 1 Dentiscutata sp. 1 Dentiscutata sp. 1 Fuscutata rubra 1 Diversispora aff. peridiata 6 Fuscutata aurea 1 55

*Diversispora aff. 10 Fuscutata heterogama 1 varaderana Diversispora sp. 6 *Diversispora aff. peridiata 17 Corymbiglomus sp. 1 Cetraspora gilmorei 1 Claroideoglomus aff. 1 *Claroideoglomus aff. 16 etunicatum hanlinii Gigaspora sp. 2 Claroideoglomus aff. 4 lamellosum Funneliformis halonatum 2 Claroideoglomus etunicatum 1 Glomus brohultii 1 Gigaspora gigantea 1 Glomus glomerulatum 4 Gigaspora decipiens 1 Glomus sinuosum 1 Gigaspora sp. 4 *Glomus spinuliferum 16 *Glomus glomerulatum 86 Glomus trufemii 4 Glomus spinuliferum 1 Glomus sp. 1 *Glomus aff. brohultii 36 Glomus brohultii 2 *Glomus aff. trufemii 11 *Glomus aff. trufemii 56 Rizoglomus aff. aggregatum 19 *Rhizoglomus aggregatum 25 Orbispora pernambucana 1 Rhizoglomus clarum 1 Septoglomus sp. 1 Redeckera fulva 1 *Simiglomus sp. 102 Septoglomus titan 1 Scutellospora sp. 1 Scutellospora calospora 1

*Espécies mais frequentes.

De acordo com os dados obtidos as espécies mais frequentes no período chuvoso foram Glomus aff. trufemii com (56 ocorrências), seguido por Acaulospora herrerae (30), Rhizoglomus aggregatum (25), Glomus spinuliferum (16), Diversispora aff. varaderana (10), no entanto Diversispora aff. peridiata e Diversispora sp. nov. apresentam (6), Ambispora aff. callosa, Acaulospora aff. herrerae e Acaulospora aff. tortuosa apresentam (3), Gigaspora sp. nov., Funneliformis halonatum, Glomus aff. brohultii apresentam (2), as seguintes espécies ocorreram apenas uma vez: Ambispora reticulata, Acaulospora sp. nov., Dentiscutata sp. 56

nov., Corymbiglomus sp. nov., Claroideoglomus aff. etunicatum, Glomus brohultii, Glomus sinuosum, Glomus sp. nov., Rhizoglomus clarum, Redeckera fulva, Septoglomus titan, Scutellospora sp. nov. e Scutellospora calospora (algumas espécies são representadas na figura 17). O período de estiagem apresentou maior frequência de Simiglomus sp. nov. (102 ocorrências), Glomus glomerulatum (86), Glomus aff. brohultii (36), Rizoglomus aff. aggregatum (19), Diversispora aff. peridiata (17), Claroideoglomus aff. hanlinii (16), Glomus aff. trufemii (11), Acaulospora herrerae (7), Claroideoglomus aff. lamellosum (4), Gigaspora sp.nov. (4), Acaulospora foveata (3), Acaulospora cavernata (2). As demais espécies ocorreram apenas uma vez: Ambispora reticulata, Acaulospora reducta, Acaulospora ignota, Dentiscutata sp. nov., Fuscutata rubra, Fuscutata aurea, Fuscutata heterogama, Cetraspora gilmorei, Claroideoglomus etunicatum, Gigaspora gigantea, Gigaspora decipiens, Glomus spinuliferum, Orbispora pernambucana e Septoglomus sp. nov. (algunas espécies são representadas na figura 18).

Figura 17. A-D. Espécies de FMA encontradas no período chuvoso em tabuleiro costeiro do SEP. A) Gigaspora sp., B) Rhizoglomus aggregatum, C) Acaulospora scrobiculata e D) Glomus trufemii.

Figura 18. A-D. Espécies de FMA encontradas no período de estiagem em tabuleiro costeiro do SEP. A) Orbispora pernambucana, B) Glomus glomerulatum, C) Dentiscutata sp. e D) Acaulospora cavernata.

De forma geral, espécies dos gêneros Glomus e Acaulospora são mais comuns tanto em ambientes naturais como manejados (Aidar et al., 2004; Jefwa et al., 2012; Oehl et al., 2003). Os gêneros Glomus e Acaulospora têm sido detectados como frequentes na área estudadas de Mata Atlântica, ocorrendo com maior densidade de esporos e números de espécies em relação aos demais gêneros (Tabela 6 e 7). Já que isso é decorrente do maior 58

número de espécies descritas para esses gêneros e da disseminação e adaptabilidade dessas espécies (Daniell et al., 2001). Nos solos estudados espécies de Acaulospora e Glomus ocorreram com maior freqüência, fato também relatado para outros ambientes de floresta tropical (Guadarrama & Alvaréz-Sanchéz, 1999; Zhaon et al., 2001; Muthukumar et al., 2003). As espécies de Acaulospora apresentam melhor estabelecimento em solos com faixas de pH ácido (Sieverding, 1991), como o das regiões tropicais. Algumas espécies de Glomus parecem ser afetadas pelo tipo de uso do solo, como as esporocárpicas (Tchabi et al., 2008). Espécies do gênero Glomus parecem pouco competitivas por não apresentarem agressividade na colonização de determinadas áreas, em decorrência da dormência prolongada dos esporos (Santos e Carrenho, 2011). Segundo Carrenho (1998), estes gêneros Acaulospora e Glomus apresentam maior capacidade de adaptação a solos submetidos a diferentes variações nos teores de matéria orgânica, calagem, textura, entre outros fatores, demostrando que as espécies são tolerantes a perturbações ambientais. A ordem Gigasporales podem dominar a comunidade nos ambientes que sofrem grandes impactos e são naturalmente estressados, como na vegetação das dunas e restingas.

Tabela 6. Ocorrência de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro por amostras no período chuvoso.

Chuva 1P01 1P02 1P03 Ambispora callosa 2 1 0 Acaulospora aff. herrerae 1 1 1 Acaulospora sp. 1 0 0 Acaulospora herrerae 2 1 27 Corymbiglomus sp. 1 0 0 Diversispora aff. varaderana 10 1 0 Diversispora sp. 6 0 0 Diversispora aff. peridiata 2 4 0 Funneliformis halonatum 1 0 2 Gigaspora sp. 1 0 1 Glomus sp. 1 0 0 Glomus brohultii 1 0 0 59

Glomus spinuliferum 14 0 0 Glomus trufemii 1 0 3 Glomus aff. brohultii 1 0 2 Glomus aff. trufemii 32 7 17 Rhizoglomus aggregatum 1 0 23 Rhizoglomus clarum 1 0 0 Redeckera fulva 1 0 0 Scutellospora sp. 1 0 0 Septoglomus titan 1 0 0 Ambispora sp. 0 5 0 Claroideoglomus aff. etunicatum 0 1 0 Scutellospora calospora 0 1 0 Ambispora reticulata 0 0 1 Acaulospora aff. tortuosa 0 0 3 Acaulospora scrobiculata 0 0 4 Dentiscutata sp. 0 0 1 Glomus glomerulatum 0 0 4 Glomus sinuosum 0 0 1

Tabela 7. Ocorrências de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro por amostras no período de estiagem.

Seca 2P01 2P02 2P03 2P04 2P05 2P06 Ambispora reticulata 0 1 0 0 0 0 Acaulospora cavernata 1 1 0 0 0 0 Acaulospora reducta 0 1 0 0 0 0 Acaulospora foveata 3 0 0 0 0 0 Acaulospora herrerae 2 2 0 4 0 0 Acaulospora ignota 0 1 0 0 0 0 Cetraspora gilmorei 0 0 0 1 0 0 Claroideoglomus aff. hanlinii 0 0 0 13 0 2 Claroideoglomus aff. 0 0 0 5 0 2 lamellosum 60

Claroideoglomus etunicatum 1 0 0 0 0 0 Dentiscutata sp. 0 1 0 0 0 0 Diversispora aff. peridiata 2 2 0 0 0 0 Fuscutata rubra 0 0 1 0 0 0 Fuscutata aurea 0 0 1 0 0 0 Fuscutata heterogama 1 0 0 0 0 0 Gigaspora gigantea 1 0 0 0 0 0 Gigaspora decipiens 0 1 0 0 0 0 Gigaspora sp. 3 0 1 1 0 0 Glomus glomerulatum 7 26 51 0 0 4 Glomus spinuliferum 1 0 0 0 0 1 Glomus aff. brohultii 0 1 0 35 0 0 Glomus aff. trufemii 4 1 0 1 0 3 Rhizoglomus aff. aggregatum 0 0 0 0 0 19 Orbispora pernambucana 1 0 0 0 0 0 Septoglomus sp. 0 0 0 1 0 0 Simiglomus sp. 80 22 0 0 0 0

Tabela 8. Riqueza de espécies de FMA e índices de diversidade, dominância e equitatividade por período de coleta e amostras em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro.

Período chuvoso Amostras 1P01 1P02 1P03 Riqueza 21 9 14 Dominância 0.2055 0.1983 0.1988 Simpson 0.7945 0.8017 0.8012 Shannon 2.141 1.854 1.947 Margalef 4.539 2.588 2.889 Equitabilidade 0.7032 0.8438 0.7379

Período de estiagem Amostras 2P01 2P02 2P03 2P04 2P05 2P06 Riqueza 14 12 4 8 0 6 61

Dominância 0.5571 0.3267 0.893 0.3867 0 0.411 Simpson 0.4429 0.6733 0.107 0.6133 0 0.589 Shannon 1.172 1.503 0.2759 1.301 0 1.255 Margalef 2.777 2.687 0.7521 1.703 0 1.456 Equitabilidade 0.4441 0.6048 0.1988 0.6259 0 0.7003 O conhecimento sobre o papel que desempenham e a importância da diversidade dos FMA para o funcionamento dos ecossistemas tem levado a grande esforço para identificar as espécies que colonizam as plantas nos sistemas naturais (Rodriguez-Echeverria e Freitas, 2006). Além disso, dados sobre abundancia, diversidade, distribuição espacial e temporal de espécies de FMA são relevantes para o entendimento da interação entre esses fungos e a vegetação associada (Sturmer e Bellei, 1994). Os índices de diversidade por ponto e períodos de amostragem encontram-se expressos na tabela 8. No período chuvoso, a amostra 1P01 apresentou maiores valores para a riqueza de espécies (21), seguida pela amostra 1P03 (14) e amostra 1P02 (9). Isto também deve-se a que o numero amostral foi menor (apenas 3 amostras). Já no período seco, o número amostral foi maior (6 amostras) a amostra 2P01 apresentou riqueza equivalente a 26 espécies, seguida pela amostra 2P02 (12), 2P04 (8), 2P06 (6), 2P03 (4) e a amostra 2P05 não apresentou nenhuma espécie, portanto, não houve representatividade em riqueza. Comparando-se com outros trabalhos realizados por Souza et al., (2013) onde se obteve uma maior riqueza (28) foi encontrada nas áreas revegetadas, em comparação com a área de floresta que apresentou 10 espécies. Moreira et al., (2007) deteve maior riqueza no Parque Estadual Campos de Jordao (18) do que no Parque Estadual Turístico de Alto de Ribeiro (7), sendo apenas cinco espécies comuns a ambos parques. Vários fatores podem influenciar a ocorrência de FMA, entre eles o hospedeiro, a sazonalidade e os fatores edáficos. A sazonalidade parece ter influenciado o número de esporos do solo e a diversidade de espécies de FMA nos diferentes ambientes da Mata Atlântica. Bononi e Trufem (1983), Trufem e Viriato (1990), Santos (2001), Aidar et al., (2004) e Silva et al., (2006) verificaram maior densidade de esporos e riquezas de espécies no período chuvoso do que na estiagem em floresta secundária. O número de esporos diferiu entre os períodos avaliados na riqueza de espécies por amostras, no entanto a composição de espécies de FMA mudou com os períodos, porém foi detectada uma tendência de aumento de número de espécies no período chuvoso, que no periodo de estiagem. Das 47 espécies de FMA identificadas (ver tabela 46), 30 são exclusivas 62

no período chuvoso e 26 no de estiagem, onde apenas 9 destas espécie ocorreram em ambas estações. O clima controla a formação da associação e estabelecimento das comunidades de FMA tanto diretamente, pela maior disponibilidade hídrica e altas temperaturas, quanto indiretamente, pela maior necessidade nutricional e hídrica das plantas em certas épocas do ano. Segundo Trufem e Bononi (1985) existem espécies que ocorrem na rizosfera da maioria das plantas hospedeiras durante todo o ano; algumas espécies ocorrem com grande abundancia, porém são restritas a certas espécies de plantas e épocas do ano; outras apresentam baixa abundância e ausência de restrições em relação ao hospedeiro ou épocas do ano; algumas espécies de FMA mostram baixas abundancias e restrições para hospedeiro e época do ano. Os valores registrados por Trufem (1995), semelhantes aos registados em fragmentos de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, mostram a ocorrência de 47 espécies de FMA em solo rizosferico de restinga de 51 fitosimbiontes no Parque Estadual da Ilha do Cardoso em São Paulo. E aproximados aos valores encontrados por Jobim e Goto, 2016, considerando o único inventário de diversidade do RN, registraram 46 espécies de FMA em dunas marítimas no Parque Ecológico Dunas de Genipabu, a maior riqueza e diversidade foram associados ao período de estiagem. Diversos autores detetaron valores elevados de diversidade de FMA em diferentes fitofisionomia da Mata Atlântica dunas, restinga, florestas ombrofila densa, floresta ombrófila mixta ou floresta de auracaria tais como (Dos Santos e Carenho, 2011; Silva et al., 2015; Bonfim et al., 2015; Camara et al., 2016). Por outro lado, outros autores registraron baixa diversidade de FMA em diversas fitofisionomias da Mata Atlântica (Bononi e Trufem, 1983; Trufem e Viriato, 1990; Gomes e Trufem, 1998; Trufem e Malatinszky, 1995; Souza, 2003; Aidar et al., 2004; Alves, 2004; Melo, 2004; Silva et al., 2006, Moreira et al., 2007; Melloni et al., 2011; Souza et al., 2013; Santos et al., 2014; Silva et al., 2015). Enquanto a valores encontrados na avaliação de glomerosporos na rizosfera, Araújo et al., (2003) verificaram entre o número 52 e 132 glomesporos de FMA em Melastomataceae de fragmento de Mata Atlântica, no Parque Metropolitano de Pituaçu, Salvador, Bahia, apresentam abundância de gêneros de 10% para Acaulospora, de 11% para Kuklospora. Em otros países como na floresta tropical úmido do México, Guadarrama e Álvarez- Sánchez (1999) observaram o contrario deste trabalho a riqueza de espécies e o número de glomesporos aumentam no período de estiagem e decresceram no chuvoso. Observaram 63

também que durante a estiagem a taxa de crescimento das raízes diminuía e o número de esporos no solo aumentava, enquanto no período chuvoso a taxa de crescimento das raízes aumentava, influenciando o aumento da germinação dos glomesporos e na colonização das raízes, com consequência na diminuição da esporulação. E outros trabalhos mostram todo o contrario como o trabalho realizado por Brundrett e Ashwath, (2013) sobre associações micorrízicos arbusculares (FMA) em habitats não perturbadas e perturbados nas proximidades do Parque Nacional de Kakadu, na Austrália tropical, mostra um número menor de esporos em floresta tropical em comparação em outros dois sítios de amostragem. De acordo com o estudo realizado por Turrini e Giovannetti (2011), em 96 áreas protegidas em todo o mundo, registraram um total de 127 espécies de FMA. Dados que confrontan a diversidade de FMA em áreas protegidas e a importância destas como áreas apropriadas para a conservação in situ da FMA, confrontando com os dados encontradas em tabulerios costeiros do SEP respresenta um total de 37% de espécies de FMA. Segundo Bever et al., (2001) existem duas hipóteses que podem explicar a manutenção de alta diversidade de espécies de FMA em uma comunidade. A primeira sugere que as espécies podem ser equivalentemente competitivas dentro de um simples nicho, como o córtex das raízes finas das plantas hospedeiras. Neste caso, a diversidade é sustentada por um processo direcionado de maneira aleatória. Esta possibilidade se apoia no fato de que uma certa espécie de planta pode ser colonizada por muitas espécies de FMA. A segunda hipótese propõe que as espécies de fungos são ecologicamente distintas e ocupam diferentes nichos. Um fungo individual será competitivamente superior em seu nicho específico e a presença de múltiplos nichos em um hábitat resultará em ativa manutenção de uma elevada diversidade na comunidade de FMA. Sugere também que fatores bióticos e abióticos podem estar envolvidos na manutenção da elevada diversidade em uma comunidade de FMA. De acordo com a hipótese proposta por Connell (1978), a alta diversidade, comumente observada em espécies arbóreas em florestas tropicais úmidas, é reflexo de um estado natural de desequilíbrio ambiental, a diversidade assume níveis baixos tantos para distúrbios ambientais mínimos como máximos, se alcança um valor máximo de diversidade em dosagens intermediárias de perturbação, caso não haja distúrbios, o sistema irá encaminhar para um estado em equilíbrio com baixos índices de diversidade. Segundo Abbott e Gazey (1994), ainda não se sabe o quanto a teoria de Connel se aplica aos FMA. Entretanto, ao discutirem os efeitos dos distúrbios ambientais sobres estes organismos, os autores afirmam que um aumento inicial da diversidade de FMA pode acontecer como repostas a uma entrada de propágulos oriundo de solos vizinhos a região 64

impactada. A depender da composição das espécies presentes inicialmente no ambiente e das espécies imigrantes, interações competitivas ou positivas podem atuar, aumentando o diminuindo a abundância de determinadas espécies ou a diversidade do ambiente.

5.1. Influência de fatores químicos do solo

Quanto a caracterização física, no período de estiagem foram encontradas maiores valores de pH, P, Zn e Mn relação ao período chuvoso, que apresentou maior valor de H+Al, e Fe caracterizando um solo mais ácido (Tabela 9).

Tabela 9. Propriedades físico-químicas do solo em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro do RN.

VARIÁVEIS CHUVA ESTIAGEM MACRONUTRIENTES pH em água (1:2,5) 4,93 5,40 Alumínio (cmolc.dm-3) 0,14 0,14 Fósforo (mg.dm-3) 6 7 Potássio (mg.dm-3) 78 88 Cálcio (cmolc.dm-3) 1,36 2,76 Magnésio (cmolc.dm-3) 0,90 1,05 Hidrogenio + alumínio (cmolc.dm-3) 3,33 3,01 Sódio (mg.dm-3) 53 57 MICRONUTRIENTES Ferro (mg.dm-3) 14,42 10,70 Zinco (mg.dm-3) 1,09 1,20 Manganês (mg.dm-3) 7,76 16,65 Cobre (mg.dm-3) 0,07 0,06

A estrutura das comunidades de FMA pode ser afetada por fatores físicos, químicos e biológicos, entre os quais: composição vegetal, temperatura, umidade e pH do solo, disponibilidade de nutrientes e estresse antropogênico, incluindo compactação do solo e presença de metais pesados (Entry et al., 2012). Temperatura e umidade também são fatores limitantes para o desenvolvimento das espécies de FMA, pois interferem diretamente em seu comportamento fisiológico. Cada 65

espécie de FMA possui uma temperatura ótima de germinação, que pode variar de 18-25ºC. Em geral, a umidade é próxima à capacidade de campo (Siqueira et al., 1985). Fora desses limites, apenas as espécies mais resistentes passam a colonizar os ambientes. Há também restrição ao estabelecimento de espécies mais sensíveis de FMA em ambientes com compactação ou erosão do solo, visto que a camada superficial do solo é um dos principais habitats desses fungos (Brundrett et al., 1996). O pH do solo pode afetar a diversidade micorrízica de forma direta, atingindo os fungos, ou de forma indireta, comprometendo a disponibilidade de nutrientes para o fungo ou para a planta. A germinação dos glomerosporos, por exemplo, está altamente relacionada ao pH do solo e, aparentemente, espécies de Acaulospora, Gigaspora e Scutellospora “lato sensu” são favorecidas em ambientes com pH de 4 a 6, enquanto espécies de Glomus “lato sensu” são favorecidas na faixa de 6 a 8 (Zhu et al., 2007). Entretanto, Trufem et al. 1994, observaram que rizosferas de plantas do litoral arenoso do parque estadual da Ilha do Cardoso em São paulo, são pobres em P (lug/cm3) e em matéria orgânica (0,15%), com pH levemente ácido (pH =6,3), portanto, com condições ecológicas que justificam e até mesmo facilitam a ocorrência de FMA. Outro estudo também realizado por Trufem, (1995), demonstrou que à medida que se caminha do litoral para o interior da Ilha do Cardoso, as condições de solo se modificam, aumentando os teores de fósforo, matéria orgânica, potássio, cálcio, magnésio e enxofre. O pH deixa de ser tão ácido e os teores de alumínio passam por oscilações. Já Souza et al., (2003) e Trufem (1990) definem que a distribuição de espécies de Acaulosporaceae e Glomeraceae são favorecidos em solos de baixo pH (3,5–5,8) e baixos teores de fósforo (4-5 mg.dm-3), o que corroboram com os resultados obtidos em remanescente de Mata Atlântica sob tabuleiro costeiro, possivelmente sendo a disponibilidade de elevada de fósforo no período de estiagem o fator que justificaria a menor diversidade destes gêneros ocorrendo até o momento nesta região (ver tabela 9). Em solos com pH ácido entre 4,5 e 4,8, a ocorrência de algumas espécies de FMA pode ser favorecida, como é o caso de espécies do gênero Glomus (Borba & Amorim, 2007). Contudo, este resultado divergiu do encontrado em dunas fixas na Praia da Joaquina en Santa Catarina, onde predominaram espécies de Glomus, apesar do pH 5,9 e, portanto, consideravelmente menos ácido (Cordoba et al., 2001). Os FMA também são afetados pelo excesso ou escassez de nutrientes presentes no solo, principalmente o fósforo. Em geral, alta concentração de P disponível no solo restringe a colonização micorrízica, com queda na contribuição do fungo para absorção desse nutriente e consequente redução da densidade de FMA, isso ocorre porque quando as plantas estão supridas de P, torna-se desnecessário desperdiçar energia investindo na associação micorrízica (Diniz, 66

2006). Siqueira (1994) menciona que espécies de Gigasporales apresentam preferência por solos com grandes concentrações de fósforo (P > 40 mg.dm-3) e ácidos, com pH variando entre 5,5 e 4,8. Entretanto, solos com valores de pH menores que os testados por Siqueira (1994), como no período chuvoso (pH = 4,93) apresentou diversidade maior em relação aos solos do período de estiagem (pH = 5,40), mesmo o período chuvoso apresentado menor disponibilidade de fósforo no solo de 6 mg.dm-3 em relação aos 7 mg.dm-3 do período de estiagem, possivelmente os solos do período chuvoso já acidos demais para Gigasporales, desfavorecendo este grupo. Por outro lado em condições de maiores teores de P no solo, tende a ser menor a formação de micorriza e, portanto, é menor a presença de FMA no solo (Moreira & Siqueira, 2006).

6. CONCLUSÕES Os remanescente do domínio Mata Atlântica em tabuleiros costeiros apresentam alta diversidade de FMA, mostrando que a riqueza e composição de espécies de FMA se presentaram nas duas estações, mesmo tendo um numero amostral menor (9 amostras de solo). Os gêneros Acaulospora e Glomus foram as mais representativos e a espécie Glomus spinuliferum como novo registro para a Mata Atlântica.

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS Os remanescentes de Mata Atlântica em tabuleiros costeiros apresentam um alto número de espécies, despontando como uma área biologicamente rica e taxonomicamente promissora para novas espécies. Vale confrontar que a diversidade encontrada no estudo é fruto de dados de coleta limitado, se comparando aos trabalhos de Trufem (1995), Souza (2003), dos Santos e Carrenho (2011). De qualquer modo, este ainda pode ser considerado uma importante contribuição para o conhecimento da diversidade de FMA no estado do Rio Grande do Norte e como primero inventário para o litoral sul do RN. Apesar dos estudos sobre estes fungos no estado, muitos são de descripção de novos taxa, onde se destacam os trabalhos de Goto et al., (2010, 2011, 2012) e Błaszkowski et al., (2014; 2015). No entanto, em quanto a inventários, no RN, apenas existe um único inventario de diversidade, realizado por Jobim e Goto (2016), mostrando que realmente são restritos.

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