Universidade De Mogi Das Cruzes Luiza Paine Saad

UNIVERSIDADE DE MOGI DAS CRUZES LUIZA PAINE SAAD

FAUNA DE FORMIGAS COMO BIOINDICADORA EM CULTIVOS DE CANA-DE-AÇÚCAR

Mogi das Cruzes, SP 2016

UNIVERSIDADE DE MOGI DAS CRUZES LUIZA PAINE SAAD

FAUNA DE FORMIGAS COMO BIOINDICADORA EM CULTIVOS DE CANA-DE-AÇÚCAR

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação da Universidade de Mogi das Cruzes como parte das exigências para a obtenção do grau de Mestre em Biotecnologia. Área de concentração: Biotecnologia aplicada a Recursos Naturais e Agronegócios.

Profª Orientadora: Drª Maria Santina de Castro Morini

Co-orientadora: Drª Débora Rodrigues de Souza-Campana

Mogi das Cruzes, SP 2016

FINANCIAMENTO

FICHA CATALOGRÁFICA Universidade de Mogi das Cruzes - Biblioteca Central

Saad, Luiza Paine Fauna de formigas como bioindicadora em cultivos de canade-açúcar / Luiza Paine Saad. – 2016. 64 f.

Dissertação (Mestrado em Biotecnologia) - Universidade de Mogi das Cruzes, 2016 Área de concentração: Biotecnologia Aplicada a Recursos Naturais e Agronegócios Orientador: Profª Drª Maria Santina de Castro Morini

1. Mirmecofauna 2. Comunidade de invertebrados 3. Riqueza 4. Diversidade 6. Bioindicação I. Morini, Maria Santina de Castro

CDD 595.796

AGRADECIMENTOS

Todo final de ciclo vem com uma reflexão. A minha, hoje, me levou a pensar em tudo o que fiz e me trouxe até aqui. Começo agradecendo a Deus e a Nossa Senhora por permitirem minha saúde para hoje eu estar concluindo mais uma etapa da minha vida. Nessa jornada muitas pessoas caminharam comigo, umas desde o começo, algumas entraram depois, mas todas com sua importância e merecedoras de agradecimento. Primeiramente agradeço a Professora Maria Santina de Castro Morini pela confiança e pelo aprendizado, e a minha base: minha mãe Aline Paine e meu irmão e exemplo Pedro Paine Saad. Meu muito obrigada e todo meu amor a toda minha família, que mesmo de longe sempre esteve presente e me apoiando: Minhas avós, Mercedes e Dulce, meu avô Antônio, minha madrinha Cristina, minhas tias Milena, Luciana e Cecilia, ao meu Tio Márcio e ao meu pequeno Léo. Chegar até aqui não foi tão fácil e não seria possível sem a ajuda dos meus grandes e verdadeiros amigos Carla Mayumi e Everton Maciel, que me acompanharam desde a graduação, meus sinceros e eternos agradecimentos por tudo o que fizeram e fazem por mim. A mirmecologia me trouxe grandes amigos; agradeço ao Otavio Morais que está comigo desde o começo; a Débora Rodrigues, minha co-orientadora, por todo ensinamento não só da área acadêmica; ao Leonardo Menino, por toda ajuda e amizade; a Esmeraldina, por todo carinho e companheirismo; a Marcia Tiemi pela triagem do material; a Bianca; a Renata Vieira, e todos os membros do LAMAT que de alguma maneira contribuíram para eu chegar até aqui. Agradeço também a Renata Pacheco, pela ajuda no teste IndVal; aos membros do Laboratório de Sistemática e Biologia de Formigas, da Universidade Federal do Paraná, em especial ao Thiago, Alexandre, Lina e a Gabriela, pela ajuda na identificação; a Dra. Renata Scabbia e ao Dr. Ricardo Fujihara, pelas sugestões e correções e aos mateiros Antônio Sérgio Pascon e João Covre, por toda ajuda em campo. Agradeço a coordenadora do projeto, Dra. Carmem F. Christofoletti; Dr. Odair Correa Bueno, a FAPESP pelo financiamento do projeto, a Universidade de Mogi das Cruzes e ao CNPQ, pela bolsa concedida.

RESUMO

A cana-de-açúcar é o primeiro produto agrícola nacional em quantidade produzida, sendo seu cultivo importante para a economia do Estado de São Paulo. O uso crescente de agroquímicos e outros xenobiontes têm causado grande preocupação, visto que seus efeitos provocam prejuízos financeiros e ambientais, principalmente relacionados a organismos não alvos. Uma das alternativas sustentáveis no sistema agrícola é a aplicação da vinhaça como fonte de nutrientes, matéria orgânica e água. Muitos artrópodes são bioindicadores ambientais, especialmente as formigas, pois possuem características como diversidade, dominância numérica, ampla distribuição geográfica e ninhos estacionários que permitem acompanhar as alterações ao longo do tempo. Neste estudo foi avaliada a estrutura das comunidades de formigas que usam recursos oriundos do cultivo de cana-de-açúcar. Foram comparados cultivos sem aplicação de vinhaça, com aplicação de vinhaça e áreas de mata nativa secundária. Foram selecionadas 27 áreas, sendo 18 com plantio de cana-de-açúcar (nove com vinhaça e nove sem) e nove áreas de fragmentos de mata nativa secundária. Duas técnicas de coletas foram utilizadas: pitfall e Berlese-Tüllgren modificado. As formigas foram identificadas até espécie/morfoespécie e os demais invertebrados foram separados em classe ou ordem. Foram coletados 15.634 espécimes de formigas, distribuídas em nove subfamílias, 37 gêneros e 134 espécies/morfoespécies. As subfamílias mais abundantes foram Myrmicinae e Dolichoderinae. As comunidades de formigas nos cultivos de cana-de-açúcar apresentaram maior similaridade entre si; possivelmente relacionadas à estrutura simplificada desses hábitats. Dentre as sete guildas identificadas, “onívora de superfície” foi a mais rica (n=71) em todas as áreas. Em relação aos demais invertebrados, foram coletados 41.065 indivíduos pertencentes a 28 táxons e imaturos. Hymenoptera, Collembola e Acari foram os mais abundantes. A maioria das ordens foi encontrada em todas as áreas. Na mata foram registradas duas ordens exclusivas, Isopoda e Pseudoescorpiones. Somente a riqueza de espécies por guilda de formigas e riqueza dos demais grupos (classe ou ordem) apresentaram associação significativa. Assim, o presente estudo mostrou que a riqueza e a diversidade da fauna edáfica diferem significativamente entre as áreas de mata e cana-de-açúcar. Além disso, que a vinhaça favorece a presença de Collembola.

Palavras-chave: Mirmecofauna, Comunidade de invertebrados, Riqueza, Diversidade, Bioindicação.

ABSTRACT

The sugarcane is the first national agricultural product produced in quantity, and it is a remarkable culture for São Paulo’s economy. The increasing use of pesticides and other xenobiotics in this culture is causing a great concern, since that the effects have caused both financial and environmental losses, mainly related to non-target organisms. One of the sustainable alternatives in the agricultural system is the application of vinasse as a source of nutrients, organic matter and water. Many arthropods are environmental bioindicators, especially ants, because it has important features like enormous diversity, numerical dominance, large geographical distribution, stationary nests, which allows you to follow the changes over time. In this study the structure of ants’ communities which uses the resources coming from the sugarcane cultivation was evaluated. Crops with and without the application of vinasse and secondary native forest areas were compared. 27 areas were selected, 18 of those with sugarcane (nine with and nine without vinasse) and nine secondary native forest areas. Two sampling techniques were used: pitfall and Berlese-Tullgren modified. The ants were identified until species/morphospecies and other invertebrates were separated in class or order. 15,634 specimens of ants were collected, and distributed in nine subfamilies, 37 genera and 134 species/morphospecies. The most abundant subfamilies were Myrmicinae and Dolichoderinae. The communities of ants in sugarcane showed greater similarity between each other; possibly related to a simplified structure of these habitats. Among the seven identified guilds, “omnivorous surface” was the richest (n=71) in all areas. About the others invertebrates, 41,065 individuals belonging to 28 taxa and immature were collected. The most abundant o those invertebrates were Hymenoptera, Collembola and Acari. The most orders were found in all areas. Two exclusives orders were recorded in forest area, Isopoda e Pseudoescorpiones. Only species richness by ants’ guilds and the others groups richness (class or order) showed a significant association. Therefore, the current study showed that the richness and diversity of soil fauna differ significantly between areas of forest and sugarcane. Furthermore, it was possible to observe that the vinasse favors the presence of Collembola.

Keywords: Mirmecofauna, Community of invertebrates, richness, diversity, bioindication.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1 - Representação dos principais grupos taxonômicos de organismos do solo, baseados no tamanho corporal. Fonte: Adaptado de Decaëns (2010)...... 15 Figura 2 - Localização dos pontos de coleta. A – Áreas de mata nativa secundária, B – Cultivo sem aplicação de vinhaça, C – Cultivo com aplicação de vinhaça...... 21 Figura 3 - Áreas de coleta. A - mata nativa secundária; B e C - talhões de cana-de-açúcar com e sem vinhaça, respectivamente; D - aplicação de vinhaça no cultivo...... 22 Figura 4 - Técnicas de coleta de formigas e demais invertebrados. A – pitfall em área de mata, B – Amostra do solo que será introduzida nos funis de Berlese-Tüllgren e pitfall em área de cana-de-açúcar, respectivamente...... 23 Figura 5 - Desenho amostral das coletas...... 23 Figura 6 - Técnicas utilizadas. A – Armadilha do tipo pitfall, confeccionada com garrafa pet, B- Berlese-Tüllgren modificado...... 24 Figura 7 - Comparação da riqueza de formigas entre as diferentes áreas coletadas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça...... 35 Figura 8 - Riqueza média de espécies de formigas nas diferentes áreas de cultivo. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça. Letras iguais: p>0,05...... 37 Figura 9 - Similaridade entre as comunidades de formigas de acordo com as áreas de coleta. Onde, CSV: Cana sem vinhaça, CCV: Cana com vinhaça...... 38 Figura 10 - Riqueza de espécies de acordo com os grupos ecológicos e substrato. CSV: cana sem vinhaça, CCV: cana com vinhaça...... 39 Figura 11 – Táxons mais abundantes nas áreas de coleta...... 44 Figura 12 - Representantes de alguns táxons do estudo. a: Acari, b: Collembola, c: Araneae, d: Diptera, e: Psocoptera, f: Coleoptera, g: Diplopoda, h: Hemiptera, i: Hymenoptera...... 46 Figura 13 - Número total de guildas de formigas e número total de grupos de invertebrados entre as áreas amostradas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça...... 47

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Ocorrência total de espécies de formigas registradas nas diferentes áreas de cultivo e guildas tróficas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça. .... 28 Tabela 2 - Riqueza estimada e observada nos diferentes tipos de áreas, de acordo com o estimador Chao2 e Sobs. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça...... 36 Tabela 3 - Riqueza de formigas em cada guilda trófica de acordo com o tipo de área. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça...... 39 Tabela 4 - Valor individual de indicação (IndVal) de formigas em áreas de mata e cultivo de cana-de-açúcar. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça...... 41 Tabela 5 - Abundância de invertebrados nas áreas de coleta. Onde, CSV: Cana sem vinhaça, CCV: Cana com vinhaça, FR: Frequência relativa...... 43

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ...... 9 1.1 CANA-DE-AÇÚCAR: HISTÓRICO E MANEJO ...... 10 1.2 USO E EFEITOS DA VINHAÇA...... 12 1.3 ORGANISMOS BIOINDICADORES ...... 13 1.4 FAUNA EDÁFICA: FORMIGAS E DEMAIS INVERTEBRADOS ...... 14 1.5 GUILDAS ...... 16 1.6 VALOR INDICADOR INDIVIDUAL ...... 17 2 OBJETIVOS ...... 19 3 MÉTODO ...... 20 3.1 ÁREA DE COLETA ...... 20 3.2 DESENHO AMOSTRAL ...... 22 3.3 TRIAGEM E IDENTIFICAÇÃO ...... 24 3.4 ANÁLISE DE DADOS ...... 25 3.4.1 Formigas ...... 25 3.4.2 Guildas tróficas ...... 26 3.4.3 Outros invertebrados ...... 26 4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ...... 27 4.1 FORMIGAS ...... 27 4.1.1 Guildas ...... 38 4.1.2 Biondicadores ...... 40 4.2 INVERTEBRADOS ...... 43 4.3 ASSOCIAÇÃO ENTRE GUILDAS E INVERTEBRADOS ...... 47 5 CONCLUSÕES ...... 48 REFERÊNCIAS ...... 49 APÊNDICE ...... 60 ANEXO ...... 63

1 INTRODUÇÃO

A preocupação da sociedade mundial com o meio ambiente vem crescendo e a exigência sobre o uso de combustíveis fósseis, que são um dos responsáveis pelos gases poluentes na atmosfera, é cada vez maior. Diversos países estão tentando reduzir o uso destes combustíveis. Dentre as fontes de energia renovável, o etanol, oriundo da cana-de-açúcar (Saccharum spp.), é uma das opções. Porém, durante o processamento da matéria vegetal há a geração de resíduos; um deles é a vinhaça que possui propriedades nocivas e benéficas, ao mesmo tempo. A vinhaça é nociva, pois possui alto poder poluente ocasionado pela demanda bioquímica de oxigênio (DBO), além de outras características como: baixo pH, elevada corrosividade e alta temperatura na saída dos destiladores (PEREIRA et al., 2009). Assim, quando aplicada em doses altas, pode gerar efeitos indesejáveis, como o comprometimento da qualidade da cana para a produção de açúcar, salinização do solo e poluição do lençol freático (SILVA et al., 2007). Por outro lado, o uso da vinhaça como fertilizante tem contribuído para a manutenção da produtividade dos cultivos, tanto pelo seu efeito fertilizante como pela melhoria nas condições de solo (PEREIRA et al., 2009). A aplicação de 100m3 de vinhaça aumenta uma t/ha a produtividade da cana (MOREIRA; GONDEMBERG, 1999). Além disso, a adição da vinhaça pode melhorar as condições físicas do solo e promover mais mobilização de nutrientes devido a maior solubilidade proporcionada pelo resíduo líquido (NEVES et al., 1893). Por ser uma alternativa econômica em substituição ao adubo e para minimizar o impacto da vinhaça sobre o meio ambiente, este subproduto tem sido usado como fertilizante nos próprios cultivos de cana-de-açúcar. Este manejo representa uma das tecnologias desenvolvidas para diminuir o despejo deste organo-mineral sem critério nos solos e rios. Entretanto, a grande quantidade usada nos solos do Estado de São Paulo tem causado preocupação (CARVALHO et al., 2014). Assim, conhecer os efeitos biológicos ocasionados por esta prática de manejo sobre a fauna edáfica é fundamental porque contribuirá para o diagnóstico das condições ambientais e proporcionará informações técnicas que subsidiem os tomadores de decisão no âmbito das políticas públicas. As práticas agrícolas provocam diversas alterações na composição e diversidade dos organismos do solo, podendo levar à sua diminuição e mudanças na estrutura da população de determinados grupos (BARROS et al., 2003). Esta biota é de grande importância nos

processos edáficos, pois participa da ciclagem de nutrientes, decomposição da matéria orgânica e da estruturação do solo (BARBOSA, 2008). O uso de parâmetros biológicos para analisar a qualidade ambiental pode ser baseado nas respostas dos organismos em relação ao meio onde vivem. Estes organismos são denominados de bioindicadores e permitem avaliar vários tipos de impactos, além de fornecer um diagnóstico rápido e preciso sobre as condições do ambiente (NIEMI; MCDONALD, 2004; ANDRÉA, 2008). Como os resultados são promissores, organismos que possuem estas características são cada vez mais utilizados e aceitos na avaliação e no monitoramento da qualidade ambiental (GARDNER, 2010).

1.1 CANA-DE-AÇÚCAR: HISTÓRICO E MANEJO

Saccharum spp. pertence à família Poaceae, que é a mesma do milho, arroz e muitas outras gramíneas (MARÇAL, 2009). É uma das culturas agrícolas de maior rentabilidade no mundo, gerando milhares de empregos diretos (BARROS; SILVA, 2011). A cana-de-açúcar foi introduzida com o descobrimento do Brasil. Acredita-se que deu sustentação ao processo de colonização do país, sendo a razão de prosperidade nos dois primeiros séculos de sua existência (BARBOSA, 2008). Desde então, as indústrias que tinham a cana-de-açúcar como matéria-prima multiplicaram-se e se modernizaram, levando o país a altos índices mundial na produção de açúcar e álcool (SILVA et al., 2010). Nas décadas de 50 e 60, acompanhando a revolução mundial ocorrida na agricultura, o setor açucareiro apresentou grande avanço, estimulando práticas culturais que facilitassem o manejo e reduzissem o uso de mão-de-obra (RESENDE et al., 2006). Sua colheita era feita manualmente com a pré-queima da palha (ARAÚJO et al., 2005). Apesar de facilitar a colheita pelos operários, esta prática aumenta os gases do efeito estufa na atmosfera e causa uma série de problemas ao meio ambiente, especialmente aos insetos (ARAÚJO et al., 2005; BARROS; SILVA, 2011). Atualmente, na tentativa de mitigar estes efeitos, a colheita com a queima da palha vem sendo gradualmente substituída pela mecanizada, que também proporciona a permanência da palha sobre o solo (NIKO et al., 2013). A adoção de práticas ecológicas no setor de produção canavieira torna-se necessária, tendo em vista que, economicamente, o setor de produção da cana-de-açúcar já apresentou avanços significativos em todo o território nacional (CERRI et al., 2004; NIKO et al., 2013).

Com o aumento da produção, a responsabilidade de adotar uma política de racionalidade nas práticas de uso e manejo agrícolas cresceu (BARROS; SILVA, 2011). O Decreto Estadual 47.700, de 11 de março de 2003, que regulamenta a Lei N0 11.241, de 19 de setembro de 2002, prevê a eliminação completa das queimadas na cultura até 2021, em áreas onde a mecanização é possível; e até 2031, em áreas onde a mecanização é tecnicamente inviável. Entretanto, em junho de 2007 foi assinado um protocolo de intenções entre o governo do Estado de São Paulo e a União da Indústria de Cana-de-Açúcar que prevê a antecipação desses prazos para 2014 e 2017, respectivamente. Porém, em março de 2008 o Estado de São Paulo solicitou a suspensão dos efeitos da sentença, a fim de minimizar a grave lesão à ordem e à economia públicas, onde alegaram que a suspensão total da queima da cana trará prejuízos incalculáveis aos produtores, e para os industriais do açúcar e do álcool, ante a paralisação da industrialização por falta de insumo. Alegaram ainda que há controle seguro exercido pela Secretaria do Meio Ambiente para o emprego da queima e, assim, gerar menos riscos às pessoas e ao meio ambiente (REVISTA TRF, 2008). Segundo a Resolução SMA nº 30 de 15/05/2015 que dispõe sobre os procedimentos relativos à suspensão da queima da palha da cana-de-açúcar, ditados pela Lei Estadual nº 11.241, entre 1º de junho a 30 de novembro de 2015, fica proibida a queima da palha da cana- de-açúcar no período das seis às 20 horas. Quando necessário, a suspensão da queima da palha da cana-de-açúcar nos demais horários será determinada por região, considerando o teor médio da umidade relativa do ar, medido das 12 às 17h, nos postos oficiais determinados pela Secretaria de Estado do Meio Ambiente. Sempre que o teor de umidade relativa do ar for inferior a 20%, a queima da palha da cana-de-açúcar será suspensa em qualquer período do dia, ficando sem validade os comunicados de queima previamente encaminhados. Após 30 de novembro de 2015, sempre que o teor de umidade relativa do ar estiver entre 20 a 29% por um período de dois dias consecutivos, a queima da palha da cana-de-açúcar será suspensa entre seis e 20 horas. Outro tipo de prática de manejo adotada desde a década de 70 é o uso da vinhaça como fonte de nutrientes, matéria orgânica e água para o cultivo (MENDOZA et al., 2000; SANTOS et al., 2007; PREVITALI, 2011). Essa é uma alternativa considerada sustentável, e muito exigida pelos órgãos ambientais na atualidade.

1.2 USO E EFEITOS DA VINHAÇA

A grande quantidade de resíduos gerados no processo final da produção do álcool se torna uma das limitações relacionadas ao aumento da produção nas usinas de cana-de-açúcar. Dentre eles, a vinhaça é o mais volumoso resíduo resultante, onde são produzidos dez a mais litros a cada litro de álcool produzido (FERRAZ et al., 2000). No processo de produção, inicialmente têm-se os líquidos susceptíveis à fermentação, que uma vez fermentados passam a constituir um vinho. Destilando-se o vinho, recupera-se o álcool, restando um resíduo que é a vinhaça. Este resíduo final apresenta um líquido de coloração parda, escurecendo-se à medida que é oxidado pela exposição ao ar. Seu pH é usualmente baixo (4,3 a 5,0), e a presença de ácido sulfúrico livre usado nas dornas de fermentação torna-o corrosivo (MARÇAL, 2010). A vinhaça também conhecida por vinhoto, restilo, caldo ou garapão, dependendo da região (MELO; SILVA, 1999), é caracterizada como um efluente de destilarias com alto poder poluente e alto valor fertilizante. Sua força poluente, cerca de cem vezes a do esgoto doméstico, decorre da sua riqueza em matéria orgânica e por possuir três importantes componentes: nitrogênio, fósforo e potássio (SILVA et al., 2006). Por muitos anos o descarte da vinhaça era feito diretamente em mananciais superficiais, principalmente em áreas próximas das usinas, prejudicando a microbiota. Quando este resíduo é descartado sem tratamento, gera problemas ambientais graves (SATYAWALI; BALAKRISHANAN, 2008; FERREIRA, 2009). Algumas alternativas para o descarte de maneira sustentável são: a concentração do resíduo, aditivo na ração animal, deposição em áreas onde os solos não são cultiváveis, produção de leveduras e fertirrigação em solos agrícolas. Sendo que esta última causa menor poluição ambiental (GRANATO, 2003; LAIME et al., 2011). Apesar de ter resultados muito positivos e algumas usinas sucroalcooleiras usarem a vinhaça no sentido de melhorar suas propriedades por meio da adubação organo-mineral, este subproduto pode alterar as propriedades químicas e físicas do solo e contaminar corpos d’ água (LUNA; COUTINHO, 2008; PREVITALI, 2011). Normalmente é composto por concentrações elevadas de nitrato, potássio e matéria orgânica e, quando aplicada ao solo, pode alterar as características edáficas promovendo modificações em suas propriedades químicas, favorecendo o aumento da disponibilidade de alguns elementos para as plantas (DA SILVA et al., 2007).

As modificações das propriedades físicas do solo por meio da aplicação da vinhaça podem ocorrer de duas formas: (1) melhorando a agregação das partículas, capacidade de infiltração da água, lixiviação de íons e contaminação das águas subterrâneas e (2) promovendo a dispersão de partículas do solo, com redução da taxa de infiltração de água e elevação do escoamento superficial, com possível contaminação de águas superficiais (DA SILVA et al., 2007). Portanto, sua aplicação tem que ser controlada, para que ao invés de contribuir não traga resultados negativos. A fertirrigação por vinhaça no Estado de São Paulo deve atender a norma técnica CETESB P4. 231/2006 (Vinhaça – Critérios e procedimentos para aplicação no solo agrícola), que regulamenta sua aplicação. Uma das exigências é manter concentrações de Potássio (K) pré-estipuladas em função do tipo de solo e cana; outra exigência diz respeito aos tanques de armazenamento e os drenos para vinhaça que devem ser impermeáveis, impedindo contaminação dos solos e águas (Ata da Audiência Pública Nº 02/2014). Para identificar e avaliar as consequências prejudiciais ao meio ambiente resultante da utilização de substâncias como a vinhaça, vem sendo utilizadas duas metodologias: (1) botton-up que consiste em testes cujas análises são feitas com bases em alterações bioquímicas, fisiológicas, comportamentais, metabólicas e do ciclo de vida; (2) top-down que avalia em um nível maior, por meio da alteração da organização estrutural e funcional das comunidades ou ecossistemas (BUSS et al., 2003). A ecotoxicologia faz parte do top-down e descreve os efeitos tóxicos de agentes químicos nos organismos, especialmente sobre as comunidades nos ecossistemas. Estudos desta natureza são realizados com organismos edáficos após exposição à contaminação (ALVES, 2015).

1.3 ORGANISMOS BIOINDICADORES

O termo bioindicador é usado para identificar respostas biológicas que mostram a exposição ou os efeitos de poluentes em organismos, populações, comunidades e ecossistemas. Os organismos bioindicadores são resistentes a alguns níveis de contaminação e não morrem quando expostos a agentes tóxicos, fornecendo informações sobre os ambientes onde vivem. Apesar de não morrerem, respondem às alterações ambientais por meio de reações comportamentais ou metabólicas (ANDRÉA, 2008).

Os organismos estão adaptados aos ecossistemas e às suas condições ambientais e, por isso, refletem o nível de preservação das condições naturais ou as alterações provocadas pela emissão de poluentes ambientais (CALLISTO et al., 2001). Assim, os bioindicadores são grupos de espécies de organismos biológicos cuja presença, quantidade e distribuição indicam a magnitude de impactos ambientais em um ecossistema (CALLISTO; GONÇALVES, 2002). Por possuírem alta abundância, diversidade, importância funcional, sensibilidade a perturbações e facilidade de amostragem, os invertebrados são organismos ideais para serem utilizados como bioindicadores (BASSET et al., 1998). Dentre eles, as formigas são um grupo muito utilizado como ferramenta de bioindicação, pois além destas características, possuem alta especialização, ocupam diversos níveis tróficos e são responsáveis por variações nas condições ambientais (ANDERSEN et al., 2004; ANDERSEN; MAJER, 2004).

1.4 FAUNA EDÁFICA: FORMIGAS E DEMAIS INVERTEBRADOS

A diversidade da fauna edáfica está associada com os recursos oferecidos pelo sistema solo-serapilheira; este sistema abriga uma grande diversidade de organismos que diferem no tamanho e no metabolismo, sendo responsáveis por diversas funções (LAVELLE et al., 1992; LAVELLE, 1996). Além disso, a fauna edáfica altera as populações e atividade de microrganismos responsáveis pelos processos de mineralização e umificação, influenciando sobre o ciclo de matéria orgânica (DECÄENS et al., 2003). A microfauna é composta por pequenos indivíduos cujo diâmetro varia de 4 a 100 μm, como Nematoda e Protozoa, entre outros, que influenciam indiretamente na ciclagem de nutrientes, regulando as populações de fungos e bactérias, além de servirem de presas para diversos animais em diferentes etapas de seu desenvolvimento (WARDLE; LAVELLE, 1997; FILHO; BELLINI, 2004). Constituída por animais que variam de 100 μm a 2 mm, a mesofauna é composta por indivíduos extremamente dependentes de umidade que se destacam por regular a população microbiana, alguns destes são: Acari, Collembola, Diptera, Diplura, Isoptera (DECAËNS, 2010) (Figura 1). A macrofauna do solo possui animais com diâmetro corporal entre 2 a 20 mm (Figura 1), que apresentam grande mobilidade e são importantes no transporte de materiais, cujas principais funções são fragmentação dos resíduos vegetais e predação de outros invertebrados; além de contribuírem diretamente na estruturação do solo (MOÇO et al., 2005).

Figura 1 - Representação dos principais grupos taxonômicos de organismos do solo, baseados no tamanho corporal. Fonte: Adaptado de Decaëns (2010).

O solo possui diversas comunidades intimamente inter-relacionadas, que modificam suas propriedades. A maioria dos invertebrados, pertencentes à meso e macrofauna, melhora as propriedades físico-químicas do solo. Fatores como, lavração, exposição ao sol e uso de adubos amoniacais afetam diretamente a fauna edáfica (PRIMAVESI, 1999). Assim, esta fauna pode ser utilizada como bioindicadora da qualidade do solo, fornecendo dados sobre o impacto do tipo de manejo (MARÇAL, 2009). As formigas possuem características importantes em estudos de biodiversidade por apresentarem alta diversidade, dominância numérica e de biomassa em quase todos os hábitats; além de a maioria possuir ninhos estacionários, que permitem a re-amostragem ao longo do tempo (ALONSO; AGOSTI, 2000). Diversas funções são desempenhadas pelas formigas nos ecossistemas, como a ciclagem de nutrientes (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; FOLGARAIT, 1998), manutenção da morfologia do solo (MCKEY et al., 2010) e interação com outros organismos (DEL CLARO; OLIVEIRA, 1999). Ao atuarem como engenheiras (FOLGARAIT, 1998, SANDERS; VAN VEEN, 2011), as formigas alteram as propriedades estruturais e químicas do solo por meio da construção de galerias, aumentando a porosidade, drenagem, aeração, volume e incorporação da matéria orgânica (HOLE, 1981; LAVELLE et al., 1997; RISCH; JURGENSEN, 2008; SANDERS; VAN VEEN, 2011). Pelo fato das formigas

desempenharem essa ampla gama de papeis ecológicos, se torna possível agrupá-las em guildas e, assim, avaliar perturbações e prevenir os impactos ecológicos devido à perda de um agrupamento específico (DIAS et al., 2013).

1.5 GUILDAS

O estudo de guildas permite a avaliação do hábitat baseada em agrupamentos de espécies de acordo com suas funções ecológicas (SILVESTRE, 2003). As guildas podem ser uma ferramenta importante para comparar diferentes comunidades, pois facilitam a descrição de parte de suas estruturas (SILVA et al., 2015). Elas podem ser utilizadas para fornecer uma compreensão preditiva de respostas da comunidade à perturbação (ANDERSEN, 1997; WIKE et al., 2010). Nesse contexto, esse tipo de classificação é essencial, principalmente para estudos referentes a potenciais bioindicadores. O conhecimento sobre comunidades é importante por fornecer informações sobre a situação do ambiente avaliado, dando subsídios para inferir sobre a conservação ou degradação dos mesmos (LOPES et al. 2010). A possibilidade de agrupar os invertebrados faz com que esse grupo de animais seja fundamental na avaliação do estado e condição do ambiente. Desta forma, com os agrupamentos formados temos uma ferramenta que nos permite realizar comparações funcionais entre composições de espécies de diferentes ambientes (SILVESTRE et al., 2003; WEISER; KASPARI, 2006). Dentre os invertebrados, as formigas ficam em destaque devido a diversas características que possuem. São indicadas para esse tipo de estudo pela possibilidade de ampliar os conhecimentos da dinâmica de um determinado hábitat, já que espécies de uma mesma comunidade ocupam diferentes níveis estruturais (SILVESTRE, 2000). Assim, podem ser divididas em guildas, baseadas não apenas em uma espécie, mas em um grupo de espécies com funções ecológicas semelhantes, mas compondo grupos distintos de acordo com as funções ecológicas (ANDERSEN, 1997; SILVA; BRANDÃO, 2010). Apesar dos termos guildas e grupos funcionais serem considerados sinônimos, as guildas são agrupamentos mais específicos das espécies e referem-se somente as relações interespecíficas. Um grupo funcional é mais abrangente e refere-se ao potencial de funções que as espécies possuem. Por exemplo, um grupo funcional formado por espécies predadoras podem estar incluindo espécies predadoras de serapilheira e predadoras de superfície, que são

tradicionalmente separadas em guildas diferentes. Assim, um grupo funcional pode ser formado por representantes de mais de uma guilda e o contrário não pode ocorrer (SILVESTRE, 2000; SILVA et al., 2015).

1.6 VALOR INDICADOR INDIVIDUAL

A exploração intensiva e, consequentemente, os impactos ambientais, trouxeram a necessidade de medir ou monitorar o nível dos mesmos. O uso de organismos bioindicadores é uma forma de avaliar tais perturbações, uma vez que mudanças em sua dinâmica populacional ou parâmetros da comunidade podem indicar o estado ambiental (RIBAS et al., 2012). Existe um paradigma que o nível hierárquico “espécie” é o melhor indicador das condições ambientais (LEGENDRE, 2013). A macrofauna edáfica é considerada um bom bioindicador (DUFRENE; LEGENDRE, 1997). Uma maneira relativamente fácil de quantificar o valor de bioindicação de cada espécie é calculando o Valor Indicador Individual (IndVal). Esse método foi desenvolvido por Dufrêne; Legendre (1997), e combina o grau de especificidade da espécie com um “status” ecológico; por exemplo, a fidelidade do organismo ao tipo de hábitat em que ele se encontra. Essa especificidade é medida por meio da porcentagem de ocorrência da espécie (MCGEOCH et al., 2002). Este método combina a abundância relativa das espécies com a frequência de ocorrência; quando é encontrado o valor máximo do índice significa que todos os indivíduos de uma espécie são encontrados em uma única área, ou tipo de área (DUFRENE; LEGENDRE, 1997). Estudos que utilizam organismos como indicadores biológicos são cada vez mais frequentes, sendo os artrópodes um grupo onde se tem dado maior atenção, especialmente as formigas (UNDERWOOD; FISHER, 2006; VERDU et al., 2011; RIBAS et al., 2012; LEIVAS; CARNEIRO, 2012). Estes insetos são usados em estudos ecológicos por possuírem diversas características úteis para uma boa indicação, tais como: incêndio, desmatamento, exploração, intensificação da agricultura, mineração, entre outros (UNDERWOOD; FISHER, 2006; PHILPOTT et al., 2010). O uso de formigas como organismos indicadores ainda é relativamente novo e deve ser avaliado. Ribas et al. (2012) fizeram uma revisão de vários estudos realizados sobre formigas como bioindicadoras no Brasil e concluíram que este tipo de pesquisa está

melhorando no país. Além disso, constataram que as formigas são uma ferramenta útil não só por serem sensíveis a mudanças no ambiente, mas, também por serem espécies chaves em diversos processos ecológicos.

2 OBJETIVOS

Objetivo geral deste trabalho foi analisar a estrutura das comunidades de formigas que usam recursos oriundos do cultivo de cana-de-açúcar. Em especial, as seguintes hipóteses foram testadas quando o cultivo é manejado com vinhaça:

 Diversidade biológica e funcional (guildas tróficas). A vinhaça aplicada na plantação de cana-de-açúcar propicia a fertilização do solo e, consequentemente, uma melhor estruturação edáfica. Assim, esperamos que (i) que as comunidades de formigas sejam mais ricas e diversas em áreas com vinhaça, mas (ii) não em relação às áreas de mata nativa secundária no entorno do cultivo;  Riqueza e abundância de outros invertebrados (presas potenciais). A maior diversidade de espécies de formigas, e de guildas, muitas vezes está relacionada à maior disponibilidade de recursos no ambiente. Solos mais estruturados mantém uma fauna edáfica mais rica que pode servir de alimento para as formigas. Assim, esperamos (i) uma associação positiva e significativa entre a riqueza/guildas de formigas e a riqueza e abundância de outros invertebrados.

3 MÉTODO

3.1 ÁREA DE COLETA

As áreas de estudo se localizam no interior do Estado de São Paulo, na região Sudeste do Brasil. As coletas foram realizadas em sete municípios: Analândia, Araras, Corumbataí, Ipeúna, Leme, Pirassununga e Rio Claro (Apêndice A; Figura 2). O clima da região é do tipo Cwa, segundo a classificação de Köppen, com verões quentes e úmidos e invernos frios e secos (CARDOSO-LEITE et al., 2004). De acordo com dados do Centro de Análise e Planejamento Ambiental (CEAPLA; Unesp de Rio Claro), o ano de 2013 teve uma queda no índice de pluviosidade e em 2014 choveu menos da metade do esperado (Anexo A). Além disso, neste mesmo ano as médias das temperaturas foram mais altas que nos demais anos. As coletas foram realizadas em 27 áreas, sendo 18 em áreas com plantios de cana-de- açúcar (nove com aplicação de vinhaça e nove sem a aplicação) e nove fragmentos de mata nativa secundária (SARTORI et al., 2015), do tipo Floresta Estacional Semidecídual (Figuras 2 e 3). Essas florestas, em geral, ocupam ambientes que transitam entre a zona úmida costeira e o ambiente semiárido. Sua formação vegetal apresenta porte em torno de 20 m e apresenta, como característica importante, uma razoável perda de folhas no período seco; já na época chuvosa, a sua fisionomia confunde-se com a da floresta ombrófila densa (LEITÃO FILHO, 1987). As coletas foram realizadas em outubro de 2013, junho e outubro de 2014. As áreas de cana-de-açúcar (cana soca) apresentavam cinco meses pós-plantio (Apêndice A). Como a composição da vinhaça varia de acordo com o tipo de processamento (NETO, 2008), foram escolhidas áreas fertilizadas com este produto oriundo de uma mesma usina. Para ambos os tratamentos (com e sem aplicação de vinhaça) foram aplicados Regent (princípio ativo: Fipronil), para controle de cupim, e herbicida (princípio ativo: Atrazina).

Figura 2 - Localização dos pontos de coleta. A – Áreas de mata nativa secundária, B – Cultivo sem aplicação de vinhaça, C – Cultivo com aplicação de vinhaça.

Figura 3 - Áreas de coleta. A - mata nativa secundária; B e C - talhões de cana-de-açúcar com e sem vinhaça, respectivamente; D - aplicação de vinhaça no cultivo.

3.2 DESENHO AMOSTRAL

A fauna edáfica foi coletada usando duas técnicas. Em cada área de coleta foram distribuídos, ao longo de um transecto linear (1) 20 pitfalls (Figura 4), equidistantes 10 m entre si que permaneceram no campo por 48 horas e a cada 20 m (totalizando 10 pontos amostrais), a superfície do solo foi raspada e perfurada com uma cavadeira manual, onde o solo foi coletado (1 Kg) até a profundidade de 20 cm, e colocado em funis de (2) Berlese- Tüllgren modificado, onde permaneceram por 120 horas (Figura 5).

Figura 4 - Técnicas de coleta de formigas e demais invertebrados. A – pitfall em área de mata, B – Amostra do solo que será introduzida nos funis de Berlese-Tüllgren e pitfall em área de cana-de-açúcar, respectivamente.

Figura 5 - Desenho amostral das coletas.

As armadilhas do tipo pitfall foram confeccionadas com garrafas plásticas de 500 mL, com aproximadamente seis cm de diâmetro por 11 cm de altura (Figura 6A), sendo enterradas com a borda ao nível do solo. Em cada armadilha foi adicionado água e 10 gotas de detergente neutro para quebra da tensão superficial. Os funis de Berlese-Tüllgren foram confeccionados com tubos plásticos de 16,5 cm de diâmetro e 30 cm de altura. O suporte para a lâmpada e funil foram feitas armações de ferro e na extremidade do funil foram acoplados tubos Falcon de 50 mL com álcool para capturar e preservar os invertebrados (Figura 6B).

Figura 6 - Técnicas utilizadas. A – Armadilha do tipo pitfall, confeccionada com garrafa pet, B- Berlese- Tüllgren modificado.

3.3 TRIAGEM E IDENTIFICAÇÃO

Após as coletas, o material foi levado ao Laboratório de Mirmecologia do Alto Tietê (LAMAT), localizado na Universidade de Mogi das Cruzes, onde foi triado. A triagem foi realizada manualmente com o uso de esteroscópio, em duas etapas; na primeira os invertebrados, exceto as formigas, foram separados das impurezas vindas do solo e agrupados de acordo com os táxons, levando em consideração as características morfológicas semelhantes, enquanto as formigas foram separadas por espécies/morfoespécies. Em seguida, os organismos foram acondicionados em microtubos com etanol a 80%. A segunda etapa consistiu na identificação dos mesmos. Os invertebrados foram separados por táxons, usando Triplehorn; Johnson (2011) e Gullan; Cranston (2008). Independentemente do táxon, os imaturos foram reunidos em um único grupo. As formigas, após montadas, foram identificadas em subfamílias (BOLTON, 2003), gêneros (BOLTON et al., 2006), e em espécies/morfoespécies usando Suguituru et al., 2015 e exemplares da Coleção de Referência do Alto Tietê (LAMAT/UMC). Os vouchers estão depositados na Coleção de Referência do Alto Tietê.

3.4 ANÁLISE DE DADOS

Foram feitas análises descritivas por meio de gráficos e tabelas e análises inferenciais usando softwares ©. Para as análises, os dados biológicos das duas técnicas de coleta foram agrupados.

3.4.1 Formigas

Os dados foram analisados comparativamente entre os tipos de áreas coletadas. Estas análises foram feitas utilizando o número de ocorrência das espécies (dados de presença e ausência). A variância entre os três tipos de áreas (ANOVA one way e o teste de Tukey a posteriori) foi calculada usando o programa BioEstat 2.0 (AYRES et al., 2007); a diversidade por meio do programa DiveS, versão 2.0 (RODRIGUES, 2005) e a riqueza estimada com o programa EstimateS, versão 8.2 (COLWELL, 2009). Todas as análises foram antecedidas pelo teste de Lilliefors para verificação da normalidade dos dados, realizado com o software BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007). Os dados normais foram representados graficamente por meio de média e desvio padrão. O nível de significância adotado foi de 1% e 5%. Para comparar a similaridade entre as áreas estudadas foi usado o índice de Jaccard, como, CJ = j/(a + b - j) (MAGURRAN, 1988), onde a= é o número de espécies da comunidade A, b= o número de espécies da comunidade B e j= o número de espécies comuns a ambas as comunidades, e o dendograma foi obtido através do programa Past (HAMMER et al., 2001), por meio de uma matriz de ocorrência total. Para quantificar o valor de bioindicação os organismos precisam estar identificados em espécie/morfoespécie. Assim, o Valor Indicador Individual (IndVal) foi calculado apenas para as formigas. Para isso foram agrupados os dados de frequência relativa, calculados a partir da abundância encontrada por tipo de área e por coleta. A análise foi feita usando o programa PCORD 6.2 (MCCUNE; MEFFORD, 2011), utilizando o teste de Monte Carlo (randomização = 999, p<0,05). O índice do teste varia de 0 a 100%, onde zero indica que não teve relação, espécies com valores entre 50% e 70% são consideradas detectoras (potencialmente indicadoras de mudança de habitat), espécies com valores acima de 70% são consideradas indicadoras e espécies com 100% indicam exclusividade para determinado habitat (VERDU et al., 2011; LEIVAS; CARNEIRO, 2012).

3.4.2 Guildas tróficas

As guildas tróficas foram classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser; Kaspari (2006) e suas associações com outros invertebrados foram testadas com análise de correlação por Spearman (AYRES, 2007).

3.4.3 Outros invertebrados

A análise de invertebrados foi feita usando a abundância dos grupos taxonômicos, e o teste de variância de Kruskal-Wallis. Sendo ambos realizados com o auxílio do software BioEstat, versão 5.0 (AYRES et al., 2007). O nível de significância adotado foi de 5%.

4 RESULTADOS E DISCUSSÃO

4.1 FORMIGAS

Foi coletado um total de 15.634 formigas, distribuídas em nove subfamílias, 37 gêneros e 134 espécies/morfoespécies. Quanto à distribuição de indivíduos, 34% foram encontrados nas áreas de mata, 36,3% nos cultivos de cana-de-açúcar sem aplicação de vinhaça e 29,7% nos cultivos com aplicação de vinhaça (Tabela 1).

Tabela 1 - Ocorrência total de espécies de formigas registradas nas diferentes áreas de cultivo e guildas tróficas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Prinopelta punctulata Forel, 1909 8 - - Amblyoponinae Predador de serapilheira Prinopelta sp.1 2 - - Dorymyrmex brunneus Forel, 1908 - 126 131 Onívora de superfície Linepithema iniquum (Mayr,1870) 7 - - Dolichoderinae Linepithema neotropicum Wild, 2007 12 6 35 Onívora de superfície Linepithema pulex Wild, 2007 2 - - Labidus coecus (Latreille, 1802) 1 - - Predador de superfície Ecitoninae Labidus praedator (Fr. Smith, 1858) 2 - - Neivamyrmex pseudops Forel, 1909 1 - - Predador de superfície Ectatomma brunneum Smith, 1858 1 1 1 Onívora de superfície Ectatomma edentatum Roger, 1863 33 - 10 Gnamptogenys continua (Mayr, 1887) 2 - - Ectatomminae Gnamptogenys haenschi (Emery, 1902) 1 - - Predador de superfície Gnamptogenys sp.9 2 - - Gnamptogenys striatula Mayr, 1884 14 - - Brachymyrmex admotus Mayr, 1887 38 107 107 Brachymyrmex heeri Forel, 1874 13 1 1 Onívora desconhecido Brachymyrmex micromegas Emery, 1923 1 - - Formicinae Camponotus crassus (Mayr, 1862) 2 1 2 Camponotus pr. sp.11 2 - - Onívora de superfície Camponotus rufipes Fabricius, 1775 15 - - *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Camponotus sp.10 2 - - Camponotus sp.11 6 - - Onívora de superfície Camponotus sp.5 75 - - Formicinae Myrmelachista catharinae Mayr, 1887 2 - - Myrmelachista sp. 1 - - Desconhecido superficie Myrmelachista sp.7 3 - - Nylanderia sp.1 9 10 47 Onívora de superfície Heteroponerinae Acanthoponera mucronata (Roger, 1860) 1 - - Desconhecido superficie Acromyrmex diasi Gonçalves, 1993 2 - - Acromyrmex niger (Smith F., 1858) 3 - - Fungívora de superfície Acromyrmex sp. 1 - - Apterostigma gr. pilosum 2 - - Fungívora de superfície Apterostigma sp.1 2 - - Atta sexdens (Linnaeus, 1758) 25 1 5 Fungívora de superfície Basiceros disciger Mayr, 1887 1 - - Myrmicinae Basiceros rugiferum (Mayr, 1887) 4 - - Predador de superfície Basiceros sp.1 2 - - Cardiocondyla wroughtonii Forel, 1890 - 1 - Onívora de superfície Carebara sp.1 2 - - Desconhecido Carebara urichi (Wheeler, 1922) - - 1 serapilheira Cephalotes pusillus Klug, 1824 3 - - Onívora de superfície Crematogaster bryophilia Longino, 2003 7 6 1 Onívora de superfície *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Crematogaster cf. torosa 1 - - Crematogaster pr. sp.5 - 1 - Onívora de superfície Crematogaster sp.5 6 - - Crematogaster sp.21 15 3 8 Cyphomyrmex sp.1 1 - - Cyphomyrmex gr. rimosus 14 2 11 Fungívora de superfície Cyphomyrmex gr. strigatus 16 - - Cyphomyrmex transversus Emery, 1894 - 3 3 Hylomyrma balzani (Emery, 1894) 7 - - Desconhecido Hylomyrma reitteri (Mayr, 1887) 1 - - serapilheira Myrmicinae Monomorium pharaonis (Linnaeus, 1758) - 1 - Onívora de superfície Mycetarotes parallelus Emery, 1905 4 - - Fungívora de superfície Mycocepurus goeldii Forel, 1893 5 7 14 Fungívora de superfície Desconhecido Oxyepoecus myops Albuquerque & Brandão, 2009 6 - - serapilheira Pheidole aberran Emery, 1906 - 1 - Pheidole cf. dione 4 - 13 Pheidole fimbriata Roger, 1863 4 - - Onívora de superfície Pheidole gertrudae Forel, 1886 1 - - Pheidole gr. flavens 10 1 - Pheidole megacephala (Fabricius, 1793) - - 1 *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Pheidole oxyops Forel, 1908 36 94 37 Pheidole pr. sospes - 5 - Pheidole radoskowskii Mayr, 1884 12 24 23 Pheidole pr. senilis 1 - - Pheidole sospes Forel, 1908 23 5 1 Pheidole pr. aper 12 - - Pheidole sp.15 1 - - Pheidole sp.16 2 - - Pheidole pr. sp.16 1 - - Pheidole sp.17 2 2 2 Pheidole sp.20 52 1 - Myrmicinae Pheidole sp.21 - 1 - Onívora de superfície Pheidole sp.23 1 - - Pheidole sp.24 7 1 1 Pheidole pr. sp.24 2 1 - Pheidole sp.26 4 2 - Pheidole sp.30 4 - - Pheidole pr. sp.30 1 - - Pheidole sp.34 1 1 - Pheidole sp.36 7 2 2 Pheidole sp.37 1 - - Pheidole sp.38 10 - - Pheidole sp.39 - 9 - *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Pheidole sp.40 - 2 - Pheidole sp.42 9 21 42 Pheidole sp.43 - - 2 Pheidole sp.44 1 - - Pheidole sp.45 30 - - Onívora de superfície Pheidole sp.46 2 - - Pheidole sp. 50 20 - - Pheidole subarmata Mayr, 1884 - 7 3 Pheidole triconstricta Forel, 1886 17 1 1 Rogeria sp.1 5 - - Onívora de superfície Myrmicinae Solenopsis saevissima Smith, 1855 7 15 15 Solenopsis sp.2 57 17 11 Solenopsis sp.3 34 9 3 Solenopsis sp.4 39 15 2 Onívora de superfície Solenopsis sp.5 1 - - Solenopsis sp.8 4 - - Solenopsis wasmannii Emery, 1894 1 - - Strumigenys cultrigera Mayr, 1887 1 - - Strumigenys denticulata Mayr, 1887 6 1 1 Predador de serapilheira Strumigenys eggersi (Emery, 1890) 5 1 2 Strumigenys louisiane Roger, 1863 2 - -

*Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Strumigenys subedentata Mayr, 1887 2 - 1 Predador de serapilheira Strumygenys cosmostela Kempf, 1975 2 - - Trachymyrmex sp.5 2 - - Myrmicinae Trachymyrmex sp.6 1 - - Fungívora de superfície

Trachymyrmex sp.7 3 - - Wasmannia affinis Santschi, 1929 1 - - Onívora de superfície Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) 34 6 - Anochetus neglectus Emery, 1894 - - 3 Predador de serapilheira Hypoponera foreli (Mayr, 18887) 1 - - Hypoponera sp.1 2 - - Hypoponera sp.4 6 3 6 Hypoponera sp.5 17 2 - Predador de serapilheira Hypoponera sp.6 1 - - Hypoponera sp.7 4 - - Hypoponera sp.11 4 6 - Ponerinae Hypoponera sp.12 3 - - Odontomachus affinis Guérin-Méneville, 1844 2 - - Odontomachus chelifer Latreille, 1802 17 - - Odontomachus meinerti Forel, 1905 7 - - Predador de superfície Odontomachus pr. chelifer 1 - - Odontomachus sp.3 2 - - Pachycondyla ferruginea Smith, 1858 2 - - Predador de superfície Pachycondyla harpax Fabricius, 1804 8 - - *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

Continuação da Tabela 1 Ocorrência Total Subfamílias Espécie Guilda trófica * Mata CSV CCV Pachycondyla marginata (Roger, 1861) - - 2 Ponerinae Predador de superfície Pachycondyla striata Fr. Smith 1858 83 8 7 Pseudomyrmex termitarius Smith, 1855 1 5 - Pseudomyrmecinae Onívora de superfície Pseudomyrmex sp.3 - - 1 Riqueza parcial (por área de coleta) 117 47 39 Riqueza total 134 Abundância por área de coleta 5.324 5.671 4.639 Abundância total 15.634 Diversidade de Shannon por área de coleta (H') 1,7271 1,7722 1,1391 Equitabilidade de Pielou por área de coleta (J) 0,8321 0,6972 0,7211 *Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser;Kaspari (2006).

As curvas de acumulação mostram que a riqueza de espécies observada foi maior nas áreas de mata, seguida de áreas de cana-de-açúcar sem o tratamento com vinhaça e áreas tratadas com vinhaça, respectivamente. Para todas as áreas as curvas foram ascendentes (Figura 7), o que corrobora o trabalho de Souza et al., 2010 que também foi realizado em areas de cana-de-açúcar no interior do Estado de São Paulo. Na teoria qualquer amostragem de campo pode atingir a assíntota da curva (GOTELLI; COLWELL, 2001), porém, essa estabilização ocorre em táxons que não apresentam muitas espécies (RUEDA-ALMONACID et al., 2007). Como as formigas fazem parte de um táxon com muitas espécies, e muitas são raras, quanto mais indivíduos são amostrados, mais espécies são registradas (GOTELLI; COLWELL, 2001; UGLAND et al., 2003). Além disso, a riqueza de espécies é uma característica importante de comunidades ecológicas; porém é dificil de quantificar, principalmente em áreas tropicais que possuem um grande número de espécies raras (LONGINO et al., 2002). Assim, torna-se comum em estudos como esse que as curvas não se estabilizem. A riqueza esperada e observada nas diferentes áreas diferiram significativamente (K- W=0,4286, df=3, p > 0,05) (Tabela 2), indicando uma provável diversificação do ambiente (SANTOS, 2004).

Figura 7 - Comparação da riqueza de formigas entre as diferentes áreas coletadas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

Tabela 2 - Riqueza estimada e observada nos diferentes tipos de áreas, de acordo com o estimador Chao2 e Sobs. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

Riqueza

Áreas de Observada Estimada coleta

Mata 118 175,81 CSV 46 66,53 CCV 28 36,15

A subfamília Myrmicinae foi a mais rica com 8.359 indivíduos. Este resultado pode estar relacionado à sua ampla distribuição na Região Neotropical (FERNÁNDEZ, 2003). Este táxon apresenta maior diversidade em relação às adaptações e aos hábitos alimentares (FOWLER et al., 1991). Os estudos de Spolidoro (2009), Marçal (2009), Lopes (2013) e Souza (2014) realizados na Região Neotropical comparando a diversidade de formigas também encontraram esta subfamília como a mais diversa. Dolichoderinae foi a segunda mais representativa, com um total de 3.355 indivíduos. Os gêneros Dorymyrmex e Linepithema fazem parte do grupo de formigas onívoras e apresentam grande dominância entre as formigas de solo (DELABIE et al., 2000), o que corrobora nossos resultados. Dorymyrmex brunneus Forel, 1908, apresentou exclusividade nas áreas de cana-de-açúcar, isso se deve ao fato de que todas as espécies do gênero possuem preferências por locais abertos e com pouca cobertura vegetal (FERNÁNDEZ, 2003). Estudos realizados por Andersen (1997), King et al. (1998) e Majer; Nichols (1998) constataram que as comunidades de formigas em ecossistemas perturbados apresentaram menor diversidade e maior abundância de espécies pertencentes a subfamília Dolichoderinae. A ocorrência e abundância de algumas espécies de formigas podem indicar o grau de perturbação de um local (NASCIMENTO, 2005). Os ambientes preservados favorecem algumas espécies que preferem ambientes úmidos, com troncos em decomposição e grande cobertura vegetal (SUGUITURU et al., 2015). Alguns exemplos encontrados nesse estudo, e que foram exclusivos as para áreas de mata são: Prionopelta punctulata Forel, 1909, Linepithema iniquum (Mayr, 1866), espécies do gênero Apterostigma, Basiceros, Gnamptogenys, Hylomyrma, Myrmelachista e Odontomachus.

Em relação à riqueza média, houve diferença entre as áreas de mata e cana-de-açúcar, (F=287,05, df=2, p<0,001); porém as áreas com vinhaça não diferiram daquelas sem este composto (Figura 8). Neste caso, corrobora parcialmente nossa primeira hipótese. Pasqualin (2009), em uma análise geral da macrofauna edáfica em cultivos de cana-de- açúcar, também não encontrou variação em relação à densidade dos organismos entre áreas com e sem aplicação de vinhaça. O autor argumentou que os resultados foram influenciados pela baixa umidade na época de coleta; sendo corroborado por Fisher (2008). Como nossas coletas foram realizadas sob forte estresse hídrico (veja item 4.1), podemos inferir que nossos resultados também foram influenciados pela baixa umidade relativa no solo e ar.

Figura 8 - Riqueza média de espécies de formigas nas diferentes áreas de cultivo. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça. Letras iguais: p>0,05.

De acordo com Lara (1992), áreas mais preservadas possuem mais relações interespecíficas, resultando em populações mais equilibradas. E, geralmente, apresentam maior número de espécimes, em relação a comunidades em estado de maior grau de alteração. No presente estudo as áreas de mata apresentaram maiores índices de diversidade e equitabilidade, sendo estes 1,72 e 0,83, respectivamente. Enquanto as áreas de monocultura apresentaram índices menores e mais similares. Assim, independente do tipo de tratamento empregado, esta prática agrícola é uma barreira para o estabelecimento de uma fauna edáfica mais diversa.

A maior similaridade das comunidades de formigas entre as áreas de cana-de-açúcar (Ij=0,45) (Figura 9), tratadas ou não com vinhaça pode ser explicada pela estrutura simplificada dos hábitats (BRÜHL et al., 2003). Em uma monocultura o ambiente é mais homogêneo e ocorre redução da diversidade de microhábitats (SOARES et al., 1998; MOREIRA et al., 2013). E mesmo que a vinhaça seja usada como fertilizante, não houve influencia nas comunidades de formigas.

Figura 9 - Similaridade entre as comunidades de formigas de acordo com as áreas de coleta. Onde, CSV: Cana sem vinhaça, CCV: Cana com vinhaça.

4.1.1 Guildas

Independente da área, sete guildas tróficas de formigas foram identificadas (Tabela 3). Mas, a área de mata apresentou a maior riqueza em cada guilda. Neste hábitat, especialmente no sistema solo-serapilheira, é encontrada uma grande variedade de micro-organismos e

invertebrados que são responsáveis por inúmeras funções (MOÇO et al., 2009). A diversidade desta fauna está relacionada à disponibilidade de recursos e microhábitats (LAVELLE, 1996).

Tabela 3 - Riqueza de formigas em cada guilda trófica de acordo com o tipo de área. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

Por área Guilda * % Riqueza Mata CSV CCV Desconhecido serapilheira 2,98 4 4 - 1 Desconhecido superfície 2,98 4 4 - - Fungívora de superfície 11,2 15 14 4 4 Onívora de superfície 52,98 71 59 32 25 Onívora desconhecido 3,73 5 4 3 2 Predador de serapilheira 12,68 17 15 6 5 Predador de superfície 13,43 18 17 2 2 Total de espécies por tipo de área 117 47 39 Número total de guildas 7 5 6 * Guildas classificadas de acordo com Delabie et al. (2000) e Weiser; Kaspari (2006)

A riqueza de espécies diferiu entre as áreas de mata e cana-de-açúcar para os grupos ecológicos, fungívora de superfície (H=9,27, p<0,05), onívora de superfície (H=11,2401, p<0,05), predador de serapilheira (H=7,88, p<0,05), predador de superfície (H=12,99, p<0,05) (Figura 10).

Figura 10 - Riqueza de espécies de acordo com os grupos ecológicos e substrato. CSV: cana sem vinhaça, CCV: cana com vinhaça.

A guilda trófica onívora de superfície foi dominante em relação às demais guildas, independente do tipo de área amostrada. A dieta onívora proporciona hábitos generalistas (SOUZA, 2010). Assim, embora tenham preferências por ambientes mais favoráveis, as formigas desta guilda conseguem sobreviver em diferentes hábitats (BRANDÃO et al., 2009). As guildas classificadas como desconhecidas indicam o local de forrageamento e ausência de informação sobre alimentação. No entanto uma revisão recente mostra que alguns gêneros pertencentes a esta guilda, tais como Acanthoponera, Carebara e Hylomyrma podem ser compostos por espécies predadoras de pequenos artrópodes; e espécies do gênero Oxyepoecus, podem ser generalistas (BACCARO et al., 2015).

4.1.2 Biondicadores

Do total de espécies/morfoespécies (134) analisadas, 21 (15,67%) apresentaram níveis de indicação significativos. Dessas, nenhuma foi considerada exclusiva; 11 (52,3%) são consideradas detectoras e 10 (47,7%) indicadoras. Em relação ao ambiente, 17 (80 %) das espécies são indicadoras de áreas de mata, duas (10%) de cana sem vinhaça e duas (10%) de cana com vinhaça (Tabela 4). Camponotus (Tabela 4) apresenta ampla distribuição, especialmente na Região Neotropical. Em geral colonizam o solo, bases ou copas de árvores e são consideradas onívoras (FERNÁNDEZ, 2003); as operárias preferem substâncias que contém carboidratos e, muitas vezes, apresentam relações mutualistas com Hemiptera como cochonilhas, pulgões e cigarrinhas (SUGUITURU et al., 2015). P. striata (Tabela 4) é uma espécie comum e fácil de ser encontrada, principalmente em locais úmidos; suas operárias predam diversos itens e se destacam como dispersoras de sementes (FERNÁNDEZ, 2003; SUGUITURU et al., 2015). E. edentatum é caracterizada como predadora generalista, consumindo outros invertebrados e substâncias açucaradas, como nectários extraflorais. Estas duas espécies constroem ninhos em áreas sombreadas, geralmente perto de arbóreas, onde utilizam os espaços entre as raízes para construção das câmaras (SUGUITURU et al., 2015).

Tabela 4 - Valor individual de indicação (IndVal) de formigas em áreas de mata e cultivo de cana-de-açúcar. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

Valor da Espécies Grau de Ambiente Indicação indicação Indicado (IndVal) Camponotus sp.5 88,9 Indicadora Mata Pachycondyla striata 88,4 Indicadora Mata Ectatomma edentatum 82,2 Indicadora Mata Solenopsis sp.3 82,1 Indicadora Mata Solenopsis sp.4 79 Indicadora Mata Pheidole sp.14 77,8 Indicadora Mata Pheidole sp. 77,8 Indicadora Mata Odontomachus chelifer 77,8 Indicadora Mata Cyphomyrmex gr. striagtus 77,8 Indicadora Mata Solenopsis sp.2 75,5 Indicadora Mata Pheidole sp.20 66,2 Detectora Mata Hypoponera sp.5 64,9 Detectora Mata Pheidole sospes 61,6 Detectora Mata Nylanderia sp.1 56,5 Detectora CCV Linepithema neotropicum 56,3 Detectora CCV Pheidole oxyops 56,1 Detectora CSV Odontomachus meinerti 55,6 Detectora Mata Gnamptogenys striatula 55,6 Detectora Mata Wasmmania auropunctata 54,6 Detectora Mata Dorymyrmex brunneus 52 Detectora CSV Cyphomyrmex gr. rimosus 50,9 Detectora Mata

Em relação às áreas de cana-de-açúcar sem aplicação de vinhaça, Pheidole oxyops Forel, 1908, e D. brunneus foram as que apresentaram maior IndVal, sendo classificadas como detectoras. O gênero Pheidole é considerado hiperdiverso e um dos mais comumente coletados; a espécie P. oxyops é agressiva, dominante e onívora e geralmente nidifica abaixo da superfície do solo ou sob pedras, e suas populações são numerosas (SUGUITURU et al., 2015). D. brunneus pertence a um gênero generalista e apresenta grande importância ecológica, constroem seus ninhos no solo, preferencialmente em locais abertos e com cobertura escassa (FERNÁNDEZ, 2003). Os cultivares com aplicação de vinhaça indicaram Nylanderia sp.1 (56,5%) e Linepithema neotropicum Wild, 2007 (56,3%), como espécies detectoras. As espécies do gênero Nylanderia são encontradas forrageando desde ambientes desérticos até as florestas tropicais e a espécie L. neotropicum é uma espécie aparentemente generalista e seus

indivíduos já foram encontradas forrageando em diferentes hábitats, inclusive em sistemas agrícolas sob manejo convencional (SUGUITURU et al., 2015). As atividades agrícolas simplificam as comunidades naturais, tendo efeitos sobre a riqueza e composição de espécies e abundância de indivíduos. Dentro desta prática a introdução de insumos agrícolas é um dos principais fatores responsáveis pela alteração ambiental e uma maneira para avaliar esses efeitos é o uso de bioindicadores (MOREIRA et al., 2013). Pesquisas em áreas com e sem distúrbio, demonstraram que a riqueza de espécies de formigas foi alta nos ambientes sem distúrbios e baixa nas demais áreas (MOREIRA et al., 2013). O mesmo foi observado nesse estudo, onde as áreas de mata apresentaram alta riqueza de espécies indicadoras e as áreas de cana apresentaram baixa riqueza, independentemente do tipo de cultivo.

4.2 INVERTEBRADOS

Foi coletado um total de 41.065 indivíduos, pertencentes a 28 táxons e imaturos (Tabela 5). As áreas mais representativas foram as de mata, seguida por cana-de-açúcar com vinhaça. Tabela 5 - Abundância de invertebrados nas áreas de coleta. Onde, CSV: Cana sem vinhaça, CCV: Cana com vinhaça, FR: Frequência relativa.

Abundância Táxons Mata FR CSV FR CCV FR Acari 4.273 26,56 644 6,77 2.568 16,61 Annelida 12 0,07 24 0,25 7 0,05 Araneae 276 1,72 88 0,93 151 0,98 Blattaria 15 0,09 2 0,02 1 0,01 Chilopoda 4 0,02 2 0,02 8 0,05 Coleoptera 655 4,07 171 1,80 276 1,79 Collembola 2.304 14,32 2.032 21,37 6.678 43,20 Dermaptera 1 0,01 9 0,09 2 0,01 Diplopoda 70 0,44 84 0,88 66 0,43 Diplura 1 0,01 - - - - Diptera 1.060 6,59 249 2,62 258 1,67 Embiidina 4 0,02 - - - - Formicidae 5.324 33,09 5.671 59,64 4.639 30,01 Gastropoda 5 0,03 2 0,02 2 0,01 Hemiptera 94 0,58 34 0,36 85 0,55 Homoptera 6 0,04 8 0,08 10 0,06 Hymenoptera 114 0,71 27 0,28 32 0,21 Isopoda 46 0,29 - 0,00 5 0,03 Isoptera 57 0,35 7 0,07 1 0,01 Lepidoptera 2 0,01 - - 1 0,01 Nematoda 19 0,12 17 0,18 4 0,03 Neuroptera 1 0,01 - - - - Opiliones 3 0,02 3 0,03 3 0,02 Orthoptera 48 0,30 34 0,36 60 0,39 Protura 76 0,47 20 0,21 - - Pseudoescorpiones 44 0,27 - - - - Psocoptera 281 1,75 17 0,18 24 0,16 Scorpiones 2 0,01 - - - - Thysanoptera 20 0,12 8 0,08 19 0,12 Imaturos 1.274 356 560 Riqueza parcial 29 22 23 Abundância total por tipo de 16.091 9.509 15.460 área

As formigas geralmente são dominantes nos solos tropicais (MOREIRA et al., 2013) e elas foram registradas em quase 60% nas áreas de cana-de-açúcar sem vinhaça. Os outros grupos de organismos da macrofauna do solo, como Araneae, Coleoptera, Diptera, Hemiptera e Orthoptera foram pouco representativos quando comparados à Formicidae, o que corrobora Moreira et al. (2013). No entanto estes grupos foram mais representados em áreas de cana-de- açúcar com aplicação de vinhaça. Assim, a abundância de cada grupo varia com o manejo empregado na área. Os invertebrados edáficos pertencentes à mesofauna possuem funções ecológicas que estão associadas a diferentes processos, como ciclagem de nutrientes, revolvimento do solo, incorporação da matéria orgânica e controle biológico de solo. Nesse grupo podem ser incluídos Collembola e Acari, que são considerados dominantes em diferentes ecossistemas (MELO et al., 2009). No presente estudo, após Formicidae, esses táxons foram os mais representativos (Figura 11) o que corrobora Morais et al. (2010).

Figura 11 – Táxons mais abundantes nas áreas de coleta.

Colêmbolos são sensíveis ao estresse ambiental, principalmente em relação à acidez e composição química, podendo servir como importantes indicadores da qualidade do solo (SAUTTER et al., 1994). A abundância desse grupo pode estar relacionada à presença de cobertura do solo, matéria orgânica em decomposição e sistemas radiculares (LANGMAACK et al., 2001). Além disso, sua abundância pode estar relacionada também a presença de

poluentes encontrados nos solos agrícolas, que em concentrações moderadas podem ser metabolizadas. Assim, estudos com densidade de colêmbolos podem ser usados como indicadores de áreas degradadas; e também para reconhecer a contaminação dos solos por defensivos agrícolas. Os pesticidas podem causar um aumento rápido e repentino das populações de determinadas espécies de colêmbolos, pois são resistentes a metais pesados e outros poluentes, e com isso sobrevivem em ambientes onde seus predadores e competidores foram eliminados (FILHO; BELLINI, 2004). Dentre as áreas, as de cultivo com vinhaça foram as que apresentaram maior abundância de colêmbolos, indicando que o ambiente é propício para estes invertebrados. A maioria das ordens esteve presente em todas as áreas (75,6%) e as áreas de mata foram as mais ricas e as únicas que apresentaram táxons exclusivos. Este resultado provavelmente está relacionado ao ambiente que esta proporciona. Diplura, por exemplo, foi encontrado apenas nesse tipo de área e são indivíduos que vivem em ambientes com solo úmido e grande quantidade de serapilheira (CONSTANTINO, 2002; MEYER, 2009). A monocultura e a aplicação de agroquímicos afeta diversos grupos taxonômicos. Os indivíduos que apresentam relação com a disponibilidade de matéria orgânica e que são sensíveis às modificações agrícolas desaparecem, como Isoptera, Battaria e Gastropoda (MOREIRA et al., 2008). No presente estudo, estas ordens foram abundantes em áreas de mata e com baixa/sem ocorrência em áreas de cana. Em relação à abundância entre as áreas, esta não diferiu significativamente (K- W=3,9373, df=2, p>0,05). Entre os invertebrados de solo, fatores como: diversidade e abundância das comunidades podem ser usados como indicadores da qualidade da área (MOREIRA et al., 2013). Diversidade da fauna edáfica está relacionada à grande variedade de recursos que o solo oferece; e o uso de vinhaça afeta diversas propriedades físico químicas que são importantes para a vida da fauna edáfica (SANTOS, 2004). Comparativamente, o cultivo com a aplicação deste subproduto foi o que obteve maior abundância de espécies (Tabela 5), indicando, nesse caso, que a aplicação favoreceu o aumento de alguns táxons específicos como Acari, Blattaria, Coleoptera, Collembola, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Orthoptera, Psocoptera e Thysanoptera (veja os mais abundantes na Figura 12). Assim, a aplicação da vinhaça nas culturas da cana-de-açúcar pode ser uma boa alternativa se analisarmos apenas riqueza e diversidade da fauna edáfica, porém apenas uma

análise química da composição do solo pode realmente caracterizar o valor benéfico desse subproduto.

Figura 12 - Representantes de alguns táxons do estudo. a: Acari, b: Collembola, c: Araneae, d: Diptera, e: Psocoptera, f: Coleoptera, g: Diplopoda, h: Hemiptera, i: Hymenoptera.

4.3 ASSOCIAÇÃO ENTRE GUILDAS E INVERTEBRADOS

As formigas apresentam uma grande variedade de papeis ecológicos. A presença de espécies exóticas e competidoras agressivas pode ocasionar a redução da diversidade e abundância de algumas espécies, afetando indiretamente a população de outros invertebrados (HOLWAY et al., 2002). Neste estudo, comparamos a guilda de formigas com a riqueza e abundância de táxons de outros invertebrados. Somente a riqueza de espécie por guilda e riqueza de ordem apresentaram associação significativa (Spearman=0,6663, p<0,001) (Figura 13). Riqueza de guilda e abundância de táxon não apresentaram correlação (Spearman=0,2812, p>0,01). Esses dados sugerem que a riqueza de guildas de formigas pode ser um importante indicativo de biodiversidade de fauna edáfica.

Figura 13 - Número total de guildas de formigas e número total de grupos de invertebrados entre as áreas amostradas. Onde, CSV: Cana sem vinhaça e CCV: Cana com vinhaça.

5 CONCLUSÕES

-O presente estudo encontrou maior riqueza e diversidade de formigas nas áreas de mata, seguida pelas áreas de cana-de-açúcar sem aplicação de vinhaça. Mostrou também que as comunidades diferem significativamente entre as áreas mata e cana-de-açúcar; mas não entre os cultivos de cana, independente do tratamento utilizado;

- A riqueza e diversidade dos demais invertebrados não diferem entre as áreas; porém eles são mais abundantes na mata nativa, mesmo que secundária. A aplicação da vinhaça proporcionou maior abundância de grupos de invertebrados específicos.

- Houve associação significativa entre guildas de formigas e número total de ordens de invertebrados, mostrando que este parâmetro pode ser um importante indicativo de biodiversidade de fauna edáfica.

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APÊNDICE A – Localização e período de coleta dos sítios de amostragem

Sítios de Tipo Sigla Coordenadas/altitude Cidade Meses / Ano coleta Sem S 230 18'46.9"; O 470 23' UFSCAR 1 CSV 1 Araras Outubro/2013 vinhaça 08.8"/ 710m Usina são Sem S 220 22'45"; O 470 27' CSV 2 Araras Outubro/2013 João 1 vinhaça 15"/630m Sem S 220 14'34.1"; O 470 41' Corumbataí 1 CSV 3 Leme Novembro/2013 vinhaça 07.9"/815m Sem S 220 15´10.5"; O 470 42' Corumbataí 2 CSV 4 Araras Maio-Junho/ 2014 vinhaça 04.2"/820m Usina São Sem S 240 51'29.8"; O 400 01' CSV 5 Araras Maio-Junho/ 2014 João vinhaça 48.05"/690 m Sem S 220 19'44.7"; O 470 24' UFSCAR 2 CSV 6 Araras Maio-Junho/ 2014 vinhaça 09.8"/ 700m Sem S 220 19'04,0"; O 470 22' UFSCAR 3 CSV 7 Araras Outubro/2014 vinhaça 54,5"/ 710m Usina São Sem S 220 23'07,0"; O 470 25' CSV 8 Araras Outubro/2014 João 2 vinhaça 16,6"/ 630m Sem S 220 14' 20,8"; O 470 42' Corumbataí 3 CSV 9 Araras Outubro/2014 vinhaça 24,0"/850m Usina Santa Com S 220 18'04"; O 470 CCV 1 Araras Outubro/2013 Lúcia 1 vinhaça 22'54"/650m Usina Santa Com S 220 19'27"; O 470 22' CCV 2 Araras Outubro/2013 Lúcia 2 vinhaça 32"/690m Usina Santa Com S 220 13'13.4"; O 470 23' CCV 3 Corumbataí Novembro/2013 Lúcia 3 vinhaça 40.7"/705m Usina Santa Com S 220 19'44.7"; O 470 24' CCV 4 Corumbataí Maio/2014 Lúcia 4 vinhaça 10.0"/700m Usina Santa Com S 220 18'57.8"; O 470 23' CCV 5 Araras Maio/2014 Lúcia 5 vinhaça 33.6"/700m Usina Santa Com S 220 18'12.6"; O 470 26' CCV 6 Araras Maio/2014 Lúcia 6 vinhaça 12.4"/680m Usina Santa Com S 220 19'47.5"; O 470 23' CCV 7 Araras Outubro/2014 Lúcia 7 vinhaça 32.4"/690m Usina Santa Com S 220 19'57,2"; O 470 23' CCV 8 Araras Outubro/2014 Lúcia 8 vinhaça 16,7"/710m Usina Santa Com S 220 19'58,5"; O 470 24' CCV 9 Corumbataí Outubro/2014 Lúcia 9 vinhaça 16.7"/670 m S 220 21'32.6"; O 470 29' São José 1 Mata Mata 1 Rio Claro Novembro/2013 20.3"/800m S 220 16'24.4"; O 470 26' São José 2 Mata Mata 2 Araras Novembro/2013 18.1"/800m S 220 14'38,2"; O 470 41' Corumbataí 1 Mata Mata 3 Corumbataí Novembro/2013 20"/810m S 220 14'38.2"; O 470 41' Corumbataí 2 Mata Mata 4 Corumbataí Maio/2014 20"/810m Pedra S 220 15'10.6"; O 470 42' Mata Mata 5 Corumbataí Maio/2014 Vermelha 1 04.3"/804m

Sítios de Tipo Sigla Coordenadas/altitude Cidade Meses / Ano coleta S 220 19'44.7"; O 470 24' UFSCAR Mata Mata 6 Araras Maio/2014 09.8"/710m Pedra S 220 06'15,3"; O 470 45' Mata Mata 7 Analândia Outubro/2014 Vermelha 2 42"/804m S 210 56'48,5"; O 470 19' Sitio Ortolã Mata Mata 8 Ipeúna Novembro/2014 41.5"/611 m S 220 27' 31,1"; O 470 41' AFA Mata Mata 9 Piraçununga Novembro/2014 10,3"/611m

ANEXO A – Índices pluviométricos dos anos 1994 – 2014. Fonte: CEAPLA, (2014).