Relatório Técnico Científico De Projeto De Pesquisa

Relatório Técnico Científico de Projeto de Pesquisa

1 - IDENTIFICAÇÃO DO PESQUISADOR

Nome do Coordenador: Marinêz Isaac Marques Instituição: Universidade Federal de Mato Grosso Nº Processo: 339298/2012 Edital: Edital Universal 005/2012

(X) final ( ) parcial Período: 01/12/2012 a 01/12/2014

OBS.: Constar apenas informações e produções científicas referentes ao período deste relatório.

Espaço para colar o protocolo da FAPEMAT

Este relatório deverá ser protocolado na FAPEMAT numa versão impressa e uma cópia digital, versão PDF, com toda a produção referenciada.

FAPEMAT 3 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA 2 - IDENTIFICAÇÃO DO PROJETO

Relação da estrutura da vegetação e fatores sazonais Título do Projeto: com a comunidade de Coleoptera (Arthropoda: Hexapoda) de dossel em diferentes formações vegetais do pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Área de Conhecimento 2.05.00.00‐9 ‐ Ecologia (Segundo CNPq) 2.05.03.00‐8 ‐ Ecologia Aplicada Sub-Área de Conhecimento (Segundo CNPq) Áreas úmidas; Coleoptera arborícola; estrutura da Palavras-Chaves vegetação; sazonalidade

Duração do Projeto Início: 01/12/2012 Término: 01/12/2014

Referência da Chamada Edital Universal 005/2012 (Edital) Dados do Coordenador: Av. Presidente Marques no. 767 – Ed. Turim Endereço, e-mail e Bairro Quilombo CEP: 78045-2175 Cuiabá – MT Telefone (65) 98116-6456 Se projeto está registrado em algum Estudos Ecológicos e Taxonômicos de Artrópodes no grupo de pesquisa no Pantanal CNPq – Identifique-o Líder: Marinêz Isaac Marques (grupo, líder do grupo) Nome do Pesquisador Instituição Equipe Executora* 1- Marinêz Isaac Marques UFMT 2- Germano H. Rosado Neto UFPR 3- Juliano Bonatti IFMT 4- Leandro Denis Battirola UFMT-Sinop 5- Geane Brizzola dos UFMT – Barra do Garças Santos 6- Wesley Oliveira de Sousa UFMT- Barra do Garças 7-Adaiane Catarina UFMT Marcondes Jacobina 8-Alexandro Fernando UFMT Coelho 9- Jonathan Hércules da UFMT Silva Maciel 10-Paulo Henrique UFMT – Sinop Vasconcelos Junior 11-Franciele de Oliveira IFMT Pedralino 12-Vilma de Oliveira Brito UNIVAG 13-Lucas Pereira Lodo UFMT – Sinop 14- Juliane Dambroz UFMT – Sinop

FAPEMAT 4 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

3 - Descrever a metodologia utilizada em cada atividade realizada Atividade 1: Reconhecimento da área de estudo e definição dos locais adequados para amostragem.

Metodologia: O reconhecimento da área de estudo e a definição dos locais para a amostragem dos Coleoptera foram realizadas durante o período de 28 de janeiro a 8 de março de 2013. Foram selecionadas cinco áreas monodominantes de cambarazal Vochysia divergens (Vochysiaceae), e cinco de cordilheiras que representam vegetações florestais mistas. Embora tenha sido proposto avaliar outra floresta monodominante, Callisthene fasciculata (Vochysiaceae) (carvoal), decidiu-se por manter a cordilheira e o cambarazal, devido à dificuldade de acesso às áreas de carvoal, especialmente, durante a época de cheia do Pantanal, mas ampliou-se o número de amostras em cada fitofisionomia, sendo cinco para cambarazal e cinco para cordilheira, garantindo assim, uma boa amostragem da área e dos artrópodes.

Atividade 2: Amostragem em cada período sazonal das três fitofisionomias de cada formação vegetal avaliada, total 27 quadrantes por período, sendo duas cheias e duas secas, totalizando amostragem de 108 quadrantes distribuídos, a princípio, em quatro viagens de campo para a coleta total.

Metodologia: Dez áreas foram selecionadas na região de estudo, cinco cambarazais e cinco cordilheiras. As áreas de um mesmo tipo de vegetação localizavam-se distantes, no mínimo, a 1 km entre as mesmas a fim de manter a independência entre as amostras e, reduzir a autocorrelação espacial. Essas áreas foram mapeadas e divididas em parcelas de 20x50 m, dos quais, por meio de sorteio, foi selecionada uma parcela por área o que correspondeu a uma unidade amostral. Assim, o estudo baseou-se em dez unidades amostrais compreendendo cinco cambarazais e cinco cordilheiras. Em cada unidade amostral, estabeleceram-se três quadrantes de 5x5 m, distantes 20 m entre si, onde se realizou a coleta dos artrópodes, totalizando 30 quadrantes amostrados por período sazonal. Com o objetivo de amostrar as condições sazonais e estruturais da vegetação em cada área selecionada, a amostragem em cada período foi realizada nas mesmas parcelas e nos mesmos quadrantes dentro das mesmas áreas. Essa decisão foi tomada para minimizar o efeito de outras variáveis exclusas ao estudo e/ou imprevisíveis que pudessem provocar alterações temporais na comunidade dos organismos. A fim de relacionar os efeitos das variações sazonais os dados de precipitação, umidade relativa do ar, e temperatura, foram levantados em cada evento de amostragem de acordo com os dados da estação meteorológica da Base Avançada de Pesquisas do Pantanal (BAAP / UFMT) localizada na região do estudo. Além disso, como característica de microclima e recurso foliar, foi mensurado em cada quadrante de 5x5 m o índice de área foliar (IAF), que representa a relação entre a superfície foliar e a superfície de projeção da copa no solo (m2/m2), o que remete a uma medida de quantidade de dossel avaliado. O IAF foi mensurado por um ceptômetro de barra, modelo LP-80 AccuPAR (Decagon, 2008).

Atividade 3: Triagem e identificação em laboratório do material coletado, bem como o acondicionamento em frascos de armazenagem.

Metodologia: Coleta dos artrópodes Os quadrantes sorteados para a amostragem foram nebulizados empregando-se o método de termonebulização das copas - canopy fogging (Stork et al., 1997; Adis et al.,

FAPEMAT 5 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA 1998; Battirola et al., 2004), utilizando piretróide sintético. Cada quadrante foi nebulizado independentemente do número ou espécie arbórea, pois, o objetivo era amostrar a área de dossel das fitofisionomias. Todo o quadrante foi circundado por funis de nylon (1 m de diâmetro cada), totalizando 25 funis coletores por quadrante. Na base dos funis acoplaram-se frascos coletores de plástico contendo álcool a 92%, numerados e identificados, possibilitando a localização do ponto de coleta dos organismos. Em cada quadrante foram amostrados aproximadamente, 25 m2. Assim, em cada área (parcela) foram amostrados 75 m2 por período, totalizando 750 m2, 375 m2 em cada formação vegetal. Ao final de quatro períodos de amostragem (seca / 2012, cheia / 2013, seca / 2013 e cheia / 2014), foram amostrados 3.000 m2 de projeção de copa, sendo 1.500 m2 em cambarazal e 1.500 m2 em cordilheira. A nebulização durou em torno de 10 minutos e foi realizada utilizando o termonebulizador Swing fog modelo SN50, que por meio de um forte jato de vapor direcionado a partir do solo foi possível atingir toda a projeção do dossel de cada quadrante. Os procedimentos iniciaram em torno das 6:00 horas da manhã, horário em que a circulação de ar é menos intensa, o que possibilitou que a nuvem de inseticida subisse lentamente através do dossel (Adis et al., 1998). Diluídos em óleo diesel, o piretróide sintético, Lambdacialotrina (Icon ®) 0,5%, juntamente com um sinergista (DDVP) a 0,1%, foi empregado como inseticida para a coleta dos organismos. O sinergista foi utilizado para aumentar o efeito de queda (knockdown) sobre os organismos, reduzindo seu deslocamento. Em cada quadrante, as amostras foram retiradas após duas horas da aplicação do inseticida. Antes da retirada dos frascos coletores as paredes dos funis coletores foram sacudidas e lavadas com auxílio de pulverizadores contendo álcool a 92%. Essa amostragem padronizada permitiu a comparação da assembleia de Curculionidae – fitófagos e Formicidade entre as diferentes formações florestais bem como entre períodos sazonais. Dessa maneira alguns efeitos aleatórios foram reduzidos, conferindo maior adequabilidade nas análises dos dados.

Triagem e identificação das amostras em laboratório

Metodologia: Embora tenha sido proposta a análise de todos os Coleoptera amostrados, esta pesquisa foi direcionada para o estudo de Curculionidae, uma das famílias mais representativas das amostras. Esta decisão baseou-se no enorme número de indivíduos coletados (ca. 60.000 ind.), e o extenso trabalho em laboratório para triagem e identificação, além das dificuldades de identificação taxonômica apontadas pelos especialistas do Brasil e do exterior, especialmente para a região do Pantanal de Mato Grosso. Além dos Curculionidae, realizou-se também o estudo de Formicidae envolvendo membros da equipe da UFMT/Sinop. Todo o material coletado, incluindo Curculionidae e Formicidae está armazenado no LETA (IB/UFMT), e está sendo etiquetado e identificado para lançamento na base de dados do SibBR, como parte da Coleção Entomológica de Mato Grosso (CEMT/UFMT).

Atividade 4. Avaliação das variáveis ambientais e posterior correlação aos dados da vegetação e da composição da comunidade de artrópodes.

Metodologia: Análise dos dados Em cada evento de amostragem foi mensurado o índice de área foliar (IAF) de todos os quadrantes via ceptômetro de barra, modelo LP-80 AccuPAR. Durante os períodos de junho de 2013 e outubro de 2014, foi realizado o levantamento fitossociológico das espécies arbóreas com DAP maior que 10 cm, em todos os 120 quadrantes selecionados para o estudo. As características de cada espécie arbórea avaliadas foram: Diâmetro na altura do peito (DAP), densidade arbórea, Índice de Valor de Importância (IVI), altura, FAPEMAT 6 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA Dominância do dossel (%), os quais foram considerados características da estrutura da vegetação para avaliar a influencia dessa sobre a assembleia de Curculionidae e Formicidae.

Atividade 5: Montagem da coleção referência dos exemplares de Hexapoda.

Metodologia: Todo o material coletado, incluindo Curculionidae e Formicidae está armazenado no LETA (IB/UFMT), e está sendo etiquetado e identificado para lançamento na base de dados do SibBR, como parte da Coleção Entomológica de Mato Grosso (CEMT/UFMT)

Atividade 6. Envio aos especialistas de exemplares das morfoespécies, para confirmação da identificação taxonômica, e posterior acondicionamento na coleção de referência do LETA, para os estudos eco-entomológicos.

Metodologia: Todos os Curculionidae amostrados foram identificados no menor nível taxonômico possível pelo especialista Dr. Germano Rosado Neto (UFPR), e os Formicidae foram identificados pelo especialista do grupo, Prof. Dr. Jacques Delabie (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira CEPLAC – BA). Os demais Coleoptera, armazenados em via úmida, estão sendo montados, e etiquetados para futuros estudos do LETA, contando com a identificação pelos respectivos especialistas. Todos os artrópodes, inclusive os Coleoptera e Formicidae, estão sendo lançados na base de dados do SibBR, como parte da Coleção Entomológica de Mato Grosso (CEMT/UFMT), e das pesquisas do Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA/UFMT). Parte do material das outras famílias de Coleoptera com grande representatividade na amostragem foi identificado no menor nível taxonômico possível pelos seguintes especialistas: Dr. Luciano de A. Moura (Chrysomelidae, Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul - FZBRS); Dra. Lucia Massuti de Almeida (Coccinellidae, UFPR); Dr. Alberto Dorval (Platypodinae e Scolytinae, UFMT); Dr. Anjelico Asenjo (Staphyilinidae, UFMT), Dr. Germano Henrique Neto (Nitidulidae e Tenebrionidae UFPR), Dra. Cibele Stramare Ribeiro-Costa (Bruchinae UFPR), e Dr. Terry Erwin (Carabidae, Smithsoniam Institution – USA), e serão lançadas no SibBR, para futuros estudos sobre a biodiversidade do Pantanal. As demais famílias não foram identificadas, até o momento, devido à indisponibilidade dos respectivos taxônomos, tanto no Brasil, quanto no exterior.

Atividade 7: Estabelecer novos contatos com especialistas de diferentes famílias de Hexapoda para confirmação das identificações ao nível genérico e/ou específico, aprimorando, consideravelmente, a avaliação dos resultados.

Metodologia: Embora esta pesquisa tenha se baseado no estudo de Curculionidae e Formicidae, outros especialistas foram contatados para a identificação de outras famílias/subfamilias com grande representatividade na amostragem tais como: Chrysomelidae (Dr. Luciano Moura, Fundação Zoobotanica do Rio Grande do Sul - FZBRS), Bruchinae (Dra. Cibele Stramare Ribeiro-Costa, UFPR), Coccinellidae (Dra. Lucia Massuti de Almeida, UFPR), Staphyilinidae (Dr. Anjelico Asenjo, UFMT), Nitidulidae e Tenebrionidae (Dr. Germano Henrique Neto, UFPR), e Scolytinae e Platypodinae (Dr. Alberto Dorval, UFMT). Todo este material foi identificado no menor nível taxonômico possível pelos especialistas, será lançado no SibBR, e servirá para futuros estudos no grupo de pesquisas do LETA sobre a biodiversidade do Pantanal. FAPEMAT 7 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

Atividade 8: Visitas às Coleções Entomológicas Pe. Jesus Santiago Moure (UFPR, Curitiba) e Museu de Zoologia da USP (São Paulo), para comparação do material identificado.

Metodologia: Para a identificação dos Coleoptera foram realizadas visitas às seguintes coleções/museus e seus respectivos curadores: Coleção Entomológica Pe. Jesus Santiago Moure (Dr. Germano Rosado Neto, UFPR, 13/06/2014; 7/11/2015; 26/08/2015); Fundação Zoobotanica do Rio Grande do Sul (Dr. Luciano Moura, 10/07/2014); Smithsonian Institution, Washington, DC, USA (Dr. Terry Erwin, 12/03/2014). E no caso específico de Formicidae visitou-se o CEPLAC, BA (12.11.2015), para um estágio treinamento na identificação taxonômica deste táxon com o Dr. Jacque H. Delabie, especialista do grupo.

Atividade 9. Revisão bibliográfica constante no decorrer do trabalho, utilizando periódicos impressos e via Portal Capes;

Metodologia: Como suporte ao desenvolvimento da pesquisa foram realizadas, ao longo desse estudo, constantes consultas aos periódicos e livros dos seguintes locais: Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA/IB/UFMT); Centro de Documentação Zoológica Alexander Koenig (CDAK/IB/UFMT); coleções particulares dos Prof. Dr. Germano Rosado Neto (UFPR); Prof. Jacques Delabie (CEPLAC); Prof. Luciano Moura (FZBRS); Prof. Leandro Battirola (UFMT /campus Sinop); Prof. Terry Erwin (Smithsonian Institution, USA), além das constantes consultas ao Portal de Periódicos CAPES.

Atividade 10. Apresentação dos resultados em congressos e encontros científicos para divulgação junto à comunidade científica;

Metodologia: Ver item 8 (abaixo)

Atividade 1: Elaboração de tese de doutorado.

Metodologia: Este estudo teve os seguintes produtos:

1- Dissertação de Mestrado: MSc. Juliane Dambros (Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (PPGECB-UFMT), intitulada: Formicidae (Hexapoda: Hymenoptera) de dossel em diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil”. Conclusão 03/2016.

2- Tese de Doutorado: Doutorando Juliano Bonatti (Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, intitulada: Diversidade de Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) associada ao dossel: relação com a estrutura da vegetação e a sazonalidade na planície de inundação do Pantanal de Poconé, Mato Grosso. Conclusão 10/2016.

3- Relatório de Iniciação Cientifica - Jonatham Hercules da Silva Maciel (Estudante de Graduação em Ciências Biológicas - UFMT; Bolsista Iniciação Cientifica PIBIC/INAU)

4- Relatório de Iniciação Cientifica - Alexandro Fernando Coelho (Estudante de Graduação em Agronomia – UFMT; Bolsista Iniciação Científica - PIBIC/INAU) FAPEMAT 8 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

Atividade 12. Elaboração e submissão dos artigos às revistas indexadas.

Artigos em elaboração:

Dambros J. et al. Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas de dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de MT. Biotropica

Dambros J. et al. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais no Pantanal de MT. Sociobiology

Bonatti J. et al. Diversidade de Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes na região do Pantanal de Poconé, MT. Journal of Insect Conservation

Bonatti J. et al. Relação das características da vegetação com a assembleia de Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) fitófagos associados ao dossel de formações florestais da planície inundável do Pantanal. Biotropica

4 - Objetivos previstos no plano de trabalho X objetivos alcançados

Objetivo Geral Proposto Alcançado % de Comprovação do Execução objetivo alcançado Avaliar a composição e Sim, embora tenha sido 1- Uma tese de doutorado estrutura da comunidade de proposto avaliar outra 80% em fase de conclusão; Coleoptera associada às floresta monodominante, 2- Uma dissertação de copas em áreas Callisthene fasciculata mestrado concluída; monodominantes de Vochysia (carvoal), decidiu-se por 3- quatro artigos em divergens (cambarazal) e manter a cordilheira e o elaboração; Callisthene fasciculata cambarazal, devido à 4- Formação de redes de (carvoal), além de áreas dificuldade de acesso às pesquisa nacionais e compostas por vegetação áreas de carvoal, internacionais; mista (cordilheiras), avaliando especialmente, durante a 5- Formação de RH para a influencia da estrutura época de cheia do Mato Grosso dessas fitofionomias e de Pantanal, mas ampliou- com fatores temporais (cheia e se o número de amostras conhecimento sobre a seca) sobre estes em cada fitofisionomia, composição e estrutura da invertebrados, verificando-se sendo cinco para comunidade de Hexapoda padrões faunísticos de cambarazal e cinco para associada às copas em diversidade que permitam a cordilheira, garantindo áreas monodominantes do comparação com outros assim, uma boa Pantanal matogrossense, ambientes já estudados na amostragem da área e visando subsidiar a região, subsidiando assim dos artrópodes. tomada de decisões sobre dados para planos de manejo a manutenção e e conservação dos recursos conservação desta naturais em ecossistemas do importante área úmida. Pantanal.

FAPEMAT 9 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA Objetivo Específico Proposto Alcançado % de Comprovação do objetivo Execução alcançado 1-Avaliar a diversidade da comunidade sim 90% de Hexapoda (Coleoptera e Para alcançar estes objetivos Formicidae) em cambarazais e (1-6) estão sendo elaborados cordilheiras, indicando o grau de os seguintes artigos científicos: necessidade de conservação destas áreas, contribuindo para a definição de Dambros J. et al. Influência da áreas prioritárias à conservação; estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a 2-Verificar a influência das assembleia de formigas de características da vegetação sobre a dossel (Hymenoptera: estrutura e composição da Formicidae) do Pantanal de comunidade de coleópteros e formigas MT. Biotropica associados ao dossel das fitofisionomias específicas; Dambros J. et al. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) 3-Averiguar a influência da associadas às copas de periodicidade ambiental sobre a diferentes formações estrutura e composição da vegetacionais no Pantanal de comunidade de Coleoptera, e MT. Sociobiology Formicidae associadas ao dossel, nas condições caraterísticas dos períodos Bonatti J. et al. Diversidade de sazonais da região; Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) fitófagos 4- Comparar a diversidade e associados ao dossel de abundância dos coleópteros e formigas florestas monodominantes e obtidas com os resultados registrados não-monodominantes na em outras áreas, avaliando a região do Pantanal de Poconé, especificidade, bem como a MT. Journal of Insect especificidade hospedeira, nestas Conservation formações vegetais; Bonatti J. et al. Relação das 5- Indicar dentre os grupos de características da vegetação coleópteros avaliados quais táxons com a assembleia de podem ser indicadores dos padrões Curculionidae (Hexapoda: estruturais para as comunidades Coleoptera) fitófagos terrestres na região e, portanto, úteis associados ao dossel de no biomonitoramento e gestão das formações florestais da planície áreas inundáveis; inundável do Pantanal. Biotropica 6- Avaliar a estrutura de guildas tróficas da comunidade de Coleoptera nas diferentes formações vegetais e se elas modificam-se entre os distintos períodos sazonais do Pantanal.

FAPEMAT 10 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

Objetivo Específico Proposto Alcançado % de Comprovação do objetivo Execução alcançado 7-Contribuir para a formação sim 80% Para atingir estes objetivos (7- acadêmico-profissional de 10) as seguintes atividades estudantes de nível técnico, foram desenvolvidas: graduação e pós-graduação; 1- Formação de um doutor, um 8- Contribuir com as coleções mestre, orientação de bolsistas de referência como subsídio aos de IC, e voluntários que estudos em desenvolvimento representam a capacitação de dos grupos de pesquisa da RH com conhecimento sobre a região, bem como o intercâmbio artropodofauna de copa do entre instituições nacionais e Pantanal mato-grossense; internacionais; 2- Lançamento dos dados 9- Consolidar o núcleo de desta pesquisa na Base de pesquisa em Ecologia e Dados SibBR contribuindo para Taxonomia de Artrópodes o crescimento e melhoria das Aquáticos e Terrestres, seguintes coleções: tornando-se referência no estudo de artrópodes em áreas Coleção de Zoologia da UFMT inundáveis; – Campus de Cuiabá

10- Divulgar os resultados a Coleção do Laboratório de comunidade regional e científica Ecologia e Taxonomia de em seus respectivos meios de Artrópodes (LETA/IB/UFMT) comunicação pertinentes. Acervo Biológico da Amazônia Meridional – UFMT, campus Sinop-MT

3- Formação de redes de pesquisa nacionais e internacionais;

4- Avanço nas pesquisas sobre o conhecimento da composição e estrutura da comunidade de Hexapoda associada às copas em áreas monodominantes do Pantanal matogrossense, visando subsidiar a tomada de decisões sobre a manutenção e conservação desta importante área úmida.

5- quatro publicações em elaboração

FAPEMAT 11 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA 5 - Dificuldades encontradas X soluções encontradas

Dificuldades encontradas Soluções providenciadas

1 – Enorme quantidade de material coletado 1 –Participação de estudantes de graduação, a ser triado; bolsista e voluntários de diferentes Instituições de Ensino de MT, na triagem do 2 – Grande quantidade e diversidade de material coletado; material a ser identificado taxonomicamente, e a indisponibilidade de taxônomos para 2 – Embora tenha sido proposta a análise de apoiar a identificação taxonômica, todos os Coleoptera amostrados, decidiu-se fundamental para conclusão exitosa desta pelo estudo de Curculionidae, uma das pesquisa. famílias mais representativas das amostras. Esta decisão baseou-se no enorme número de indivíduos coletados (ca. 60.000 ind.), e o extenso trabalho em laboratório para triagem e identificação, além das dificuldades de identificação taxonômica apontadas pelos especialistas do Brasil e do exterior, especialmente para a região do Pantanal de MT. Todo o material coletado, além de Curculionidae e Formicidae está armazenado no LETA (IB/UFMT), e está sendo etiquetado para lançamento na base de dados do SibBR, como parte da Coleção Entomológica de Mato Grosso (CEMT/UFMT).

FAPEMAT 12 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA 6 - Resultados obtidos (produtos, avanços, aplicações esperadas), e impactos gerados (Econômicos, Social, Ambiental, Cientifico e Tecnológico).

Resultados obtidos Impactos gerados 1- Conclusão de um mestrado pelo Programa Os resultados deste projeto, que direcionou de Pós-Graduação em Ciências Ambientais – suas atividades para identificar UFMT campus Sinop; e em fase conclusão características de processos mantenedores de um doutorado pelo Programa de Pós- da diversidade biológica do Pantanal, serão Graduação em Ecologia e Conservação da úteis às instituições públicas e privadas que Biodiversidade – UFMT, ambos focados no visam contribuir com a conservação de áreas conhecimento da artropodofauna do Pantanal úmidas, a exemplo do Instituto Nacional de matogrossense. Ressalta-se que este Ciência e Tecnologia em Áreas Úmidas doutorando é professor do IFMT-BLV, e que (INAU/CNPq/UFMT) e Centro de Pesquisas terá a oportunidade de transferir e difundir do Pantanal (CPP/UFMT). esses conhecimentos aos discentes desta As áreas úmidas tem sua importância com Instituição. A mestranda se prepara para base em suas funções ecológicas e serviços seleção e ingresso no Programa de Pós- ambientais prestados à sociedade como a Graduação em Ecologia e Conservação da estocagem de água doce e manutenção da Biodiversidade – UFMT, dando continuidade diversidade. Este estudo é inédito por sua aos estudos iniciados neste projeto; abordagem em relacionar as variáveis ambientais aos artrópodes associados ao 2-Capacitação de uma graduada em Ciências dossel, sobretudo em áreas úmidas como o Biológicas pela UFMT e que concluiu seu Pantanal. mestrado pelo Programa de Pós-Graduação em Zoologia (PPGZOO/UFMT) em Como produto deste projeto, destaca-se a 22.07.2016. inclusão dos seus resultados à base de dados do SibBR (MCTI), como parte da 3- Fortalecimento de redes de pesquisa Coleção Entomológica de Mato Grosso nacionais e internacionais, importante (CEMT/UFMT). Essa divulgação tem enorme componente para o intercambio dos importância à medida que permitirá um pesquisadores e estudantes de graduação e melhor conhecimento da biodiversidade pós-graduação entre universidades e pantaneira, atraindo pesquisadores nacionais institutos de pesquisa nacionais e e internacionais, ampliando, assim, as internacionais parcerias entre os grupos de pesquisas direcionados à manutenção de áreas 4- Treinamento de graduandos em Ciências prioritárias para a conservação desse Biológicas, Agronomia e Zootecnia campus ecossistema. da UFMT, Cuiabá, e campus de Sinop; e uma graduanda em Tecnologia em Gestão Os treinamentos e capacitações em Ambiental – IFMT / BLV. diferentes níveis como graduação, mestrado e doutorado, e em diferentes IES de MT, privadas e públicas, foram importantes para a divulgação do conhecimento desta pesquisa, bem como para a formação de RH nesta área do conhecimento ainda carente em Mato Grosso.

FAPEMAT 13 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

Considerações:

A equipe desse projeto é responsável, há mais de dezesseis anos, pela condução das pesquisas realizadas no Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes Terrestres e Aquáticos (LETA). Durante este período acumulou-se reconhecida experiência na área de entomologia terrestre abordando estudos no Pantanal para conhecer os fatores que influenciam a biodiversidade de artrópodes, gerando bases científicas para o manejo sustentável de áreas úmidas como Pantanal. Tudo isto possibilitou que esta equipe pudesse participar de projetos nacionais e internacionais, e do Instituto de Ciência e Tecnologia em Áreas Úmidas (INAU / CNPq / UFMT), abrindo oportunidades para o ingresso de novos integrantes na equipe, ampliando, assim, a capacidade de formação de recursos humanos para o estado de Mato Grosso, ainda carente de pesquisadores com conhecimento sobre áreas úmidas.

Especificamente durante este projeto houve a capacitação dos seguintes estudantes:

1- Juliano Bonatti (Doutorando do Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade – UFMT e Professor do IFMT / BLV);

2- Juliane Dambros (Mestranda do Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais - UFMT campus Sinop);

3- Jonatham Hercules da Silva Maciel (Estudante de Graduação em Ciências Biológicas - UFMT; Bolsista Iniciação Cientifica PIBIC/INAU)

4- Alexandro Fernando Coelho (Estudante de Graduação em Agronomia – UFMT; Bolsista Iniciação Científica - PIBIC/INAU)

5- Franciele de Oliveira Pedralino (Estudante de Graduação em Tecnologia em Gestão Ambiental – IFMT / BLV; Bolsista Iniciação Científica PIBIC / IFMT / FAPEMAT)

6- Vilma de Oliveira Brito (Bióloga – estágio voluntário)

7- Adaiane Catarina Marcondes Jacobina (Bióloga – campus UFMT estágio voluntário)

8- Paulo Henrique Vasconcelos Junior (Graduando em Zootecnia, Universidade Federal de Mato Grosso, Campus de Sinop, PIVIC – UFMT).

9- Lucas Pereira Lodo (Graduando em Agronomia, Universidade Federal de Mato Grosso, Campus de Sinop, PIBIC – CNPq).

FAPEMAT 14 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

7 – Quantificar a Produção científica gerada pelo projeto no período:

Número de Artigos Publicados Nacionais

Número de Artigos Publicados Internacionais

Número de Artigos no Prelo

Número de Livros

Número de Capítulos de Livros

Número de Trabalhos apresentados em eventos Internacional

Número de Trabalhos apresentados em eventos Nacionais

TCC

1 Dissertações de Mestrado

1 Teses de Doutorado

Produtos

Processos

Software

Propriedade Intelectual / patente

Produção Artística

2 Relatórios/notas técnicas

Outra (especificar) (*) Trabalhos individuais ou em cooperação, submetidos e/ou publicados.

FAPEMAT 15 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

8 - Listar toda Produção Científica gerada pelo projeto no período, listada no item 7 Referenciar toda produção técnico-científica gerada, quantificada no item 7, de acordo com normas da ABNT (anexar cópia digital em pdf de toda produção em CD ou DVD)

Artigos em Elaboração: Bonatti J. et al. Diversidade de Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes na região do Pantanal de Poconé, MT. Journal of Insect Conservation

Dambros J. et al. Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas de dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de MT. Biotropica

Dambros J. et al. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais no Pantanal de MT. Sociobiology

9 - Participações em eventos com apresentação de trabalhos relativos ao projeto (Descrever o tipo de evento: congresso, seminário, simpósio, workshop, etc) Evento / local data NOME DO EVENTO: DATA IV Congea 2013; Salvador; O tipo de vegetação e a estrutura /09 /2013 do dossel influenciam na abundância de besouros arborícolas IIna Jor. planície Pq. e doExt. Pantanal IFMT 2014 de Poconé, Cuiabá; MTAbundância de besouros /08 /2014 no dossel de duas formações típicas da planície do Pantanal VIIde Poconé,Mostra PG MT, UFMT no período 2015 C nãouia-báinundado.; Relação da estrutura da /09 /2015 vegetação e fatores sazonais com a comunidade de Coleoptera III(Arthropoda: Conbrau 2016 Hexapoda) Cuiabá; de Assembleia dossel, na de planície Curculionidae de inundação do /06/ 2016 (Hexapoda:Pantanal de Coleoptera)Poconé, MT fitófagos associados ao dossel de IIIflorestas Conbrau monodominantes 2016 Cuiabá Assembleias e não-monodominantes de Formicidae no em Pantanal copas /06/2016 de diferentesPoconé espécies vegetais no Pantanal de Poconé, MT

FAPEMAT 16 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA 10 - Bibliografia consultada e/ou mais relevante Adámoli, J.A., 1982. O Pantanal e suas relações fitogeográficas com os cerrados. Discussão sobre o conceito de “Complexo do Pantanal”. Anais do 32° Congresso Nacional de Botânica, pp. 109-119.

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FAPEMAT 18 RELATÓRIO DE ATIVIDADES DE PESQUISA

UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO CÂMPUS UNIVERSITÁRIO DE SINOP PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS

FORMICIDAE (HEXAPODA: HYMENOPTERA) DE DOSSEL EM DIFERENTES FORMAÇÕES VEGETACIONAIS NA REGIÃO NORTE DO PANTANAL DE MATO GROSSO, BRASIL

JULIANE DAMBROS

SINOP, MATO GROSSO MARÇO – 2016

JULIANE DAMBROS

FORMICIDAE (HEXAPODA: HYMENOPTERA) DE DOSSEL EM DIFERENTES FORMAÇÕES VEGETACIONAIS NA REGIÃO NORTE DO PANTANAL DE MATO GROSSO, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ciências Ambientais da Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus Universitário de Sinop, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências Ambientais. Área de concentração: Uso e conhecimento da biodiversidade.

SINOP, MATO GROSSO MARÇO - 2016 II

III

Sinopse:

Estudou-se a influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais da região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil.

Palavras chaves: Inundação, formigas, termonebulização, vegetação monodominante.

Dedicatória

Dedico esta dissertação aos meus pais, Clacy Dambros e Vitorino Dambros

AGRADECIMENTOS

Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais (PPGCAM) e à Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT) pela oportunidade, e aos professores pelo apoio e transmissão de conhecimentos. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso (FAPEMAT) pela concessão de bolsa de mestrado. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso (FAPEMAT), pelo financiamento do projeto de pesquisa (Processo 33928/2012 – Edital Universal 005/2012). Ao Prof. Dr. Leandro D. Battirola pela orientação, confiança, paciência, lições, e exemplo profissional. À Profa. Dra. Marinêz Isaac Marques pelo apoio logístico e disponibilização do laboratório durante minha estádia em Cuiabá para as coletas, triagem do material, bem como pelas sugestões neste trabalho. Ao Prof. Dr. Jacques Hubert Charles Delabie e todos os integrantes de seu laboratório no Centro de Pesquisa do Cacau (CEPEC/CEPLAC), pela identificação das espécies, sugestões e pela oportunidade de estágio. Aos amigos do Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA), UFMT-Cuiabá: Eliandra, Juliano, Adaiane e Alex, obrigada pelo companheirismo. Ao Sr. Adolfo e Dona Doca, pela amizade e carinho. Ao Paulo e Lucas que foram muito mais que estagiários, se tornaram meus amigos, obrigada! O auxílio de vocês foi fundamental para conclusão deste trabalho. A Equipe Battirola’s, muito obrigada pela parceria. À família Acervo Biológico da Amazônia Meridional (ABAM), botânicos e zoólogos, pela amizade, apoio e cafés em todos os momentos. À Vanessa Vindica, Milton Cordova e Josué Raizer pelas dicas e realização das análises estatísticas. Aos meus pais que nunca mediram esforços para me ajudar a realizar os meus sonhos, muito obrigada. Às minhas irmãs Viviane e Vitória pela compreensão, apoio e amor incondicional. Aos meus sobrinhos Pedro e Alice por me acolherem nos dias estressantes, tornando-os mais leves. Ao meu cunhado Paulo, por cuidar da minha maior riqueza durante a minha “ausência”, a minha família. À minha família por opção, Eliana, Reinaldo, Alexandra e Ariely, muito obrigada por me acolherem, tonarem meus dias mais felizes em Cuiabá. VII

Aos meus amigos Alexandre, Caroline, Beatriz, Gabriela, Nani, Everton, Rafaela, Angela, José Ricardo, Ândrea e Flávio, pela paciência, compreensão e carinho durante esses dois anos intensos. Aos meus amigos inseparáveis Cristiano, Caroline, Luciane e Marlus por me auxiliarem nos momentos críticos causados pela estatística, pelas constantes discussões e contribuições, muito obrigada! Enfim, agradeço a todos aqueles que, direta ou indiretamente, colaboraram para a realização deste trabalho. VIII

EPÍGRAFE

ra uma vez, uma assembleia de formigas que vivia nas copas de árvores de duas florestas diferentes. Em uma floresta só tinha um tipo de árvore, na outra tinha vários E tipos diferentes. Mas uns vilões queriam saber se as formiguinhas que moravam nessas duas florestas pertenciam às mesmas espécies e se existia diferença entre o período que a floresta ficava alagada e seca, para isso jogaram inseticida e coletaram as formigas. Foi uma tragédia! Uma correria só! Mas é a vida!

[...]

Shrek (2004), ao percorrer diferentes tipos de florestas até chegar ao reino de Far Far Away, viu que as formigas eram as mesmas e associou isso ao fato dessas florestas temperadas terem o mesmo tempeiro não atraindo formigas diferentes. Em estudo de 15 anos executado enquanto a Bela Adormecida dormia, sua madrinha avaliou que as formigas não variavam entre os verões e invernos.

[...]

Após este estudo as formigas que sobreviveram ao ataque dos vilões recolonizaram estas copas e viveram em harmonia e felizes para sempre! O mesmo aconteceu com os vilões que executaram o estudo que terminaram um mestrado e publicaram o artigo em parceria com Harry Potter na Universidade dos Magos.

Autor: Uma das pessoas mais criativas e dedicadas que eu tive a honra de conhecer!!!!

RESUMO

A distribuição vegetacional em mosaicos e o pulso de inundação sazonal, característicos do Pantanal de Mato Grosso, propiciam uma grande variedade de habitats e recursos necessários à fauna ao longo dos diferentes períodos sazonais a que essa região está sujeita, gerando padrões e dinâmicas das comunidades distintas em cada tipo de habitat. Assim, considerando a importância dos estudos que abordam a biodiversidade e os mecanismos mantenedores de seu padrão e estabilidade, especialmente, em áreas prioritárias à conservação como o Pantanal de Mato Grosso, esta pesquisa avaliou a riqueza e distribuição de assembleias de formigas associadas ao dossel em diferentes formações florestais, incluindo áreas monodominantes e não-monodominantes ao longo dos períodos sazonais de seca e cheia na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil. Este estudo divide-se em dois artigos, o primeiro avaliando a variação temporal e espacial da assembleia de formigas em duas diferentes formações vegetacionais, cujas amostragens foram efetuadas entre 2012 e 2014 utilizando-se termonebulização de copas com inseticida (canopy fogging). O segundo apresenta uma compilação de estudos realizados entre 2001 e 2014 com formigas de dossel na região norte do Pantanal de Mato Grosso. Os resultados evidenciam que a riqueza e composição da assembleia de formigas de dossel são diferentes entre as áreas monodominantes e heterogêneas, e apresentam variação entre os períodos de seca e cheia em ambas as formações vegetacionais, demostrando que a sazonalidade hidrológica do Pantanal influencia a assembleia de formigas entre os ambientes estudados. De maneira geral, a assembleia de Fomicidae de dossel das fitofisionomias estudadas varia em função do espaço (formações vegetacionais) e do tempo (sazonalidade). A heterogeneidade de habitats gerada pela variação na diversidade vegetal com elevada dominância de espécies influencia a riqueza de formigas de dossel, evidenciando que esta riqueza esta associada à variedade de habitats presentes neste ecossistema.

Palavras-Chave: Biodiversidade, formigas, dossel florestal, áreas úmidas.

ABSTRACT

The vegetation distribution in mosaics and seasonal flood pulse, characteristic of the Pantanal of Mato Grosso, provide a wide range of habitats and resources for fauna along different seasonal periods to which the region is subject, generating patterns and dynamics of different communities in each habitat type. So, considering the importance of studies that access biodiversity and maintainers mechanisms of their role and stability, especially in priority areas for conservation as the Pantanal of Mato Grosso, this research assessed the richness and distribution of ant assemblages associated with canopies of different forest formations, including monodominant and non-monodominant areas along seasonal periods of dry and high water seasons in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. This study is divided into two articles, the first assessing the temporal and spatial variation of the assemblage of ants in two different vegetational formations, whose samples were taken between 2012 and 2014 using canopy fogging method. The second one presents a results compilation of studies conducted between 2001 and 2014 with ants associated with canopies in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso. The richness and composition of ants assemblages are different between monodominant and non-monodominant areas, and show variation between periods of dry and high water periods in both vegetation formations, showing that the hydrological seasonality of the Pantanal influences the assemblage of ants between environments studied. In general, the assemblage of Fomicidae in canopies of the studied vegetation types varies depending on the space (vegetation formations) and time (seasonality). The heterogeneity of habitats generated by variation in plant diversity with high dominance of species, influences the richness of canopy ants, showing that this richness is associated with the variety of habitats present in this ecosystem.

Keywords: Ants, biodiversity, forest canopy, wetlands. XI

SUMÁRIO

LISTA DE TABELAS...... XIII

LISTAS DE FIGURAS...... XVI

INTRODUÇÃO GERAl...... 12

REFERÊNCIAS...... 15

ARTIGO I: Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas de dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de Mato Grosso, Brasil...... 20

INTRODUÇÃO...... 22

MATERIAL E MÉTODOS...... 24

RESULTADOS...... 28

DISCUSSÃO...... 35

LITERATURA CITADA...... 38

APÊNDICES...... 46

APÊNDICE A. Lista de espécies de plantas arbóreas amostradas em áreas de cambarazal e cordilheira do Pantanal de Mato Grosso, Brasil...... 46

APÊNDICE B. Parâmetros fitossociológicos da vegetação em áreas de cambarazal (N= abundância total, DA= Densidade absoluta, DR= Densidade relativa, FA= Frequência absoluta, FR= Frequência relativa, DoA= Dominância absoluta, DoR= Dominância relativa e IVI= Índice de valor de importância) ...... 48

APÊDINCE C. Parâmetros fitossociológicos da vegetação em áreas de cordilheira (N= abundância total, DA= Densidade absoluta, DR= Densidade relativa, FA= Frequência absoluta, FR= Frequência relativa, DoA= Dominância absoluta, DoR= Dominância relativa e IVI= Índice de valor de importância) ...... 49 XII

APÊNDICE D. Lista de espécies de Formicidae amostradas em dossel de cambarazal e cordilheira do Pantanal de Mato Grosso, Brasil...... 51

Artigo ll: Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais do Pantanal de Mato Grosso, Brasil...... 55

INTRODUÇÃO...... 56

MATERIAL E MÉTODOS...... 59

RESULTADOS...... 63

DISCUSSÃO...... 68

REFERÊNCIAS...... 71

APÊNDICE A. Lista das espécies de Formicidae associadas às diferentes formações vegetacionais do Pantanal de Mato Grosso...... 80

CONCLUSÃO GERAL...... 84

ANEXOS...... 85

ANEXO A...... 85

ANEXO B...... 89

XIII

LISTA DE TABELAS

Artigo II: Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais do Pantanal de Mato Grosso, Brasil.

Tabela 1. Relação de estudos abordando assembleias de formigas associadas ao dossel em diferentes formações vegetacionais e/ou espécies vegetais do Pantanal de Mato Grosso...... 59

XIV

LISTAS DE FIGURAS

Artigo l: Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas e dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de Mato Grosso, Brasil

FIGURA 1. Esquema da disposição dos quadrantes amostrais nas dez áreas selecionadas para o estudo: cinco cambarazais (Cam) e cinco cordilheiras (Cor)...... 26

FIGURA 2. Variação na riqueza de espécies de Formicidae em dossel de cambarazal (A) e cordilheira (B) entre os períodos sazonais (cheia - 2013/2014, seca - 2012/2013) do Pantanal de Mato Grosso ...... 30

FIGURA 3. Riqueza de espécies observada, curva de rarefação e estimada por Bootstrap e Jackknife 1, para a assembleia de Formicidae em dossel de cordilheiras durante os períodos de seca (A) e cheia (B) do Pantanal de Mato Grosso...... 31

FIGURA 4. Riqueza de espécies observada, curva de rarefação e estimada por Bootstrap e Jackknife 1, para a assembleia de Formicidae em dossel de cambarazal durante os períodos de seca (A) e cheia (B) do Pantanal de Mato Grosso...... 31

FIGURA 5. Variação na riqueza de espécies de Formicidae em dossel entre as áreas amostrais de cambarazal (A) e cordilheira (B) do Pantanal de Mato Grosso...... 32

FIGURA 6. Análise da composição da assembleia de Formicidae de dossel do Pantanal de Mato Grosso com base na riqueza de espécie, por meio da disposição espacial dos pontos amostrais com duas dimensões das ordenações (NMDS) para os períodos de seca (2012/2013) e cheia (2013/2014) (A), e por meio da disposição espacial das fitofisionomias, cordilheira e cambarazal (B) ...... 33

FIGURA 7. Relações parciais da riqueza de espécies de Formicidae com a riqueza vegetal (A), densidade (B) e dominância (C), em áreas de cordilheira do Pantanal de Mato Grosso...... 34

Artigo ll: Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais no Pantanal de Mato Grosso, Brasil. XV

Figura 1. A - Ilustração do delineamento aplicado para a coleta de Formicidae utilizando a termonebulização de copas (canopy fogging) do Pantanal de Mato Grosso; B - Amostragem realizada durante o período de cheia em área de cambarazal...... 62

Figura 2. Ilustração dos fotoecletores de árvore (A) direcionados para cima (B) (“upwards”) e para baixo (C) (“downwards”) em troncos de V. divergens do Pantanal de Mato Grosso...... 63

Figura 3. Riqueza de espécies e gêneros de Formicidae de dossel distribuída por subfamílias obtidas em diferentes formações vegetacionais do Pantanal de Mato Grosso...... 65

Figura 4. Riqueza de espécies e gêneros de formigas de dossel em diferentes espécies/formações vegetais do Pantanal de Mato Grosso...... 67

INTRODUÇÃO GERAL

Áreas úmidas (AUs) são ecossistemas complexos que englobam desde as áreas marinhas e costeiras até as continentais e artificiais. Estas áreas, situadas entre ambientes aquáticos e terrestres, regulam o regime de águas em extensas regiões, funcionando, portanto, como fontes de biodiversidade (Wantzen & Junk 2000). O Brasil é um país de grande extensão territorial, constituído por uma enorme variedade de tipos de AUs e, consequentemente, de biodiversidade (Junk et al. 2015). Dentre estas áreas encontra-se o Pantanal de Mato Grosso, uma das maiores AUs do mundo com uma extensão de aproximadamente 137.000 km2 (Hamilton et al. 1996). Estas planícies de inundação são áreas periodicamente inundadas pelo transbordamento lateral de grandes rios ou lagos, e/ou diretamente pela precipitação ou água subterrânea, classificadas de acordo com a amplitude, frequência, previsibilidade e força da inundação (Junk 1997). Nestas áreas, o pulso de inundação sazonal é definido como um ecofator primário do sistema (Schaefer & Tischler 1983), bem como o principal agente das alterações sazonais, influenciando, diretamente, a distribuição e a composição da biota (Adis & Junk 2002). Além das inundações periódicas, o Pantanal caracteriza-se pela complexidade de fatores que o define, como sua história geológica e geomorfológica, localização às margens de três grandes domínios fitogeográficos, Cerrado, Floresta Amazônica e Chaco, além da influência dos seus principais afluentes, resultando em uma diversidade de fisionomias e habitats com vegetação específica, composta por um mosaico de matas, cerrados e chapadões que acompanham as variações topográficas e hidrológicas do sistema (Nunes da Cunha et al. 2007). As variações topográficas e hidrológicas geram distribuições fitofisionômicas em forma de mosaico que compõem a paisagem desse ecossistema (Nunes da Cunha et al. 2007). As formações fitofisionômicas que não sofrem efeito direto das inundações ocorrem em porções mais elevadas da superfície pantaneira, conhecidas como cordilheiras e capões e, em razão dessa posição elevada, permanecem secas durante as cheias, servindo como refúgio para fauna local sujeita a inundação. As formações localizadas nas partes baixas são dominadas pelos campos de murundus, campos limpos e landizais, bem como florestas inundáveis (Nunes da Cunha & Junk 2011, 2015). Outra característica da vegetação pantaneira é a presença de adensamentos monodominantes. Estas formações possuem mais da metade de sua população arbórea 13 constituída por indivíduos de uma única espécie (Nunes da Cunha & Junk 2011, 2015, Arieira & Nunes da Cunha 2006). A heterogeneidade das paisagens e as diferentes intensidades e durações das inundações periódicas permitiram a caracterização do Pantanal em 11 sub-regiões. Em Mato Grosso ocorrem os Pantanais de Poconé, Cáceres e Barão de Melgaço, localizados na região sul do Estado (Adámoli 1982, Nunes da Cunha & Junk 2011, 2015). Especificamente, na sub-região de Poconé, local deste estudo, há uma ampla variedade de habitats influenciada por fatores naturais como o tipo de solo, amplitude e duração da inundação, ou antrópicos como o estresse causado pelo fogo, a intensidade de pastejo pelo gado e a limpeza manual ou mecanizada de áreas para pecuária (Signor et al. 2010). A região norte do Pantanal destaca-se também pela presença de formações vegetacionais monodominantes como oos “cambarazais” com predomínio de Vochysia divergens Pohl. (Vochysiaceae), “acurizais” caracterizados pelos adensamentos de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae), e os “carvoais” com dominância de Callisthene fasciculata (Spr.) Mart. (Vochysiaceae) (Silva et al. 2000). Essa monodominância da vegetação gera estruturas de dossel das áreas florestadas, distintas daqueles presentes em áreas com formações não-monodominantes, principalmente, em relação à distribuição, abundância e qualidade de recursos necessários aos animais que habitam este estrato da floresta (e. g. Battirola et al. 2004). Além dos recursos alimentares disponíveis, os diferentes táxons presentes nestes habitats também utilizam o dossel florestal para nidificação e, em casos específicos, como refúgio durante o período de inundação (Erwin 2001). Segundo Adis (1997), os artrópodes em ambientes inundáveis apresentam estratégias de sobrevivência e comportamentais especiais, determinadas pelo tipo, frequência, amplitude e intensidade das inundações sazonais. Algumas espécies podem migrar horizontalmente para regiões altas, não inundáveis, outros se deslocam verticalmente, movendo-se temporariamente para os troncos das árvores, ou utilizam o voo para migrar (Adis et al. 2001). As formigas, por sua vez, são insetos sociais amplamente distribuídos nos mais diversos ecossistemas, principalmente na região tropical, onde apresentam maior abundância, frequência e diversidade (Hölldobler & Wilson 1990, Longino et al. 2002, Fernández 2003, Lach et al. 2010, Baccaro et al. 2015), incluindo as áreas úmidas, como o Pantanal de Mato Grosso (Battirola et al. 2005, Marques et al. 2011, Soares et al. 2013, Meurer et al. 2015, Yamazaki et al. (in press)). Os fatores que contribuem 14 para essa ampla distribuição são a capacidade das formigas em modificar e explorar variados ambientes para nidificação e sua diversidade de hábitos alimentares (Hölldobler & Wilson, 1990, Castaño-Meneses 2014). Apesar dessa ampla distribuição das formigas e diversas pesquisas sobre esse táxon, estudos específicos sobre a relação da estrutura da vegetação e a dinâmica de assembleias são escassos, principalmente, em áreas inundáveis. Em relação à região norte do Pantanal de Mato Grosso pode-se citar os estudos referentes às comunidades de artrópodes associados a copas de V. divergens (Marques et al. 2001, 2006), A. phalerata (Santos et al. 2003, Battirola et al. 2004, 2006, 2007, 2009, 2014, Marques et al. 2011, 2014) e Calophyllum brasiliense Cambess. (Calophyllaceae) (Marques et al. 2007). Estudos específicos sobre assembleias de formigas são registrados para A. phalerata (Battirola et al. 2005), V. divergens (Battirola 2007) e C. fasciculata (Yamazaki et al. (in press)). Além de estudos sobre estratégias de sobrevivência de diferentes táxons, incluindo formigas, frente às inundações sazonais (Adis et al. 2001). Considerando a importância dos estudos que abordam a biodiversidade, bem como a relação entre a estrutura da vegetação e a dinâmica de assembleias animais nos diferentes estratos de uma floresta, este estudo avaliou a distribuição de formigas associadas ao dossel em diferentes formações florestais, em áreas monodominantes e não-modominantes ao longo dos períodos sazonais de seca e cheia, na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil, bem como compilou resultados obtidos sobre a riqueza de espécies de formigas de dossel sobre diferentes hospedeiros, contribuindo para a ampliação do conhecimento sobre a biodiversidade regional. Dessa maneira objetiva-se: i) Conhecer a riqueza de espécies de formigas presentes no dossel florestal desta região; ii) Comparar a riqueza de espécies de formigas entre áreas monodominantes e não-monodominante da região norte do Pantanal de Mato Grosso; iii) Averiguar a variação sazonal na composição da assembleia de formigas entre as diferentes formações vegetacionais; iv) Identificar a influencia das variáveis estruturais da vegetação sobre a composição da assembleia de formigas nestes habitats. Para tanto os resultados deste trabalho estão apresentados na forma de dois artigos conforme descrição abaixo:

Artigo I: Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas de dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de Mato Grosso, Brasil A ser submetido: Biotropica (ISSN 0006-3606) (Normas anexo A).

Artigo II: Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais no Pantanal de Mato Grosso, Brasil A ser submetido: Sociobiology (ISSN 2447-8067) (Normas anexo B)

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ARTIGO I:

INFLUÊNCIA DA ESTRUTURA DA VEGETAÇÃO E SAZONALIDADE SOBRE A ASSEMBLEIA DE FORMIGAS DE DOSSEL (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) DO PANTANAL DE MATO GROSSO, BRASIL 21

Influência da estrutura da vegetação e sazonalidade sobre a assembleia de formigas de dossel (Hymenoptera: Formicidae) do Pantanal de Mato Grosso,

Brasil

Juliane Dambros1, Vanessa F. Vindica², Jacques H. C. Delabie³,

Marinêz I. Marques4 & Leandro D. Battirola1

1Programa de Pós-graduação em Ciências Ambientais, Instituto de Ciências Naturais,

Humanas e Sociais, Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus Universitário de

Sinop, MT, Brasil.

2Núcleo de Estudos em Biodiversidade da Amazônia Meridional, Instituto de Ciências

Naturais, Humanas e Sociais, Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus

Universitário de Sinop, MT, Brasil.

3Laboratório de Mirmecologia. Centro de Pesquisa do Cacau, Convênio

UESC/CEPLAC, Caixa Postal 7, 45600-900 Itabuna-BA, Brasil.

4Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, Campus Universitário de Cuiabá, MT, Brasil.

ABSTRACT

Ant assemblages occur in different habitats, from the ground to the forest canopy, being influenced by environmental conditions, involving mainly its structure and stability.

Considering this relationship, this study investigated (i) whether the richness of ant species differs between habitats monodominant or non-monodominant plant diversity; 22

(ii) if the composition of the assemblage varies seasonally in the same way between different vegetation formations; (iii) aiming also identify if structural variables of vegetation (richness, density and dominance) are predictive of the ants assemblages composition in these habitats. Samples were collected in Poconé, Mato Grosso, over two annual hydrological cycles in different seasonal periods, dry (2012 and 2013) and high water season (2013 and 2014). Ants sampling in the canopies was performed using thermal fogging with insecticide. In all, 10 selected areas comprising the two vegetation types, five “cambarazais” (monodominant) and five “cordilheiras” (non- monodominant), all independent of each other. To obtain the vegetation data, the structure and composition of both phytophysiognomies studied, were measured to obtain to the phytosociological characteristics. It was noted that the assemblage of ants is represented by 104 species belonging to 30 genera, 12 tribes and nine subfamilies.

The richness and composition of the ant assemblage in the canopies showed variation between dry and high water periods, in both areas (monodominant and non- monodominant), showing that the Pantanal hydrological seasonality influences the ant assemblage composition among the studied environments. The assemblage of

Formicidae associated with canopiesin the studied vegetation types, both monodominant formations as the non-monodominant, are different in space and time.

Habitat heterogeneity generated by the plant species diversity with high dominance, influence the canopy ants richness, showing that the richness of the Pantanal species is associated with habitats variety.

Key words: canopy; social insects; thermal fogging; vegetation types. 23

INTRODUÇÃO

Florestas tropicais são ecossistemas estratificados e sua elevada diversidade de habitats contribui para a maior riqueza de espécies associadas a estes ambientes (Simon et al. 2003). A estratificação é definida pela distribuição dos organismos ao longo de um plano vertical, que dependendo do ambiente estudado, pode ser bem delimitado, como diferentes horizontes do solo e serapilheira, copa e sub-bosque e/ou solo e dossel

(Basset et al. 2003). A complexidade desses ambientes depende do arranjo de suas estruturas físicas, influenciadas, principalmente, pela riqueza e composição da comunidade de plantas (Lassau & Hochuli 2004).

Dentre os estratos de uma floresta, as copas das árvores constituem importantes habitats e são definidas pela agregação de folhas, galhos e suas ramificações (Nadkarni

1994). O conjunto dessas copas corresponde ao dossel, composto por diferentes espécies arbóreas, com tamanho, arquitetura e fenologia distintos (Moffet 2000). O dossel é responsável por mecanismos que regulam processos chave nos ecossistemas, envolvendo tanto a ciclagem de nutrientes, quanto as interações entre as espécies que ocupam esses habitats (Adis et al. 2010, Basset et al. 2002).

O Pantanal, maior planície inundável contínua do planeta, apresenta características peculiares, principalmente, em relação a sua composição ecossistêmica, influenciada pela frequência, amplitude, duração e dinâmica do ciclo hidrológico sazonal (Junk 1993), sendo constituído por um mosaico de diversas fitofisionomias, dentre elas campos, cerrados, pastagens (nativas e exóticas) e formações florestais

(Adámoli 1982, Junk et al. 2006, Nunes da Cunha & Junk 2015). A periodicidade da inundação faz com que, tanto a fauna (Adis et al. 2001, Battirola et al. 2005, 2009,

Marques et al. 2014), quanto a flora (Arieira & Nunes da Cunha 2006, Rebellato et al. 24

2013), desenvolvam adaptações que permitam a sobrevivência frente às perturbações periódicas a que o sistema é submetido durante os períodos de cheia (Adis 1997).

A complexidade estrutural, principalmente, relacionada à composição das comunidades de plantas, tende a manter uma maior riqueza de espécies, devido à maior diversidade de habitats e nichos disponíveis (e. g. Pianka 1994, Meurer et al. 2015). As formações vegetacionais do Pantanal distribuem-se entre unidades de paisagem monodominantes e não-monodominantes (Alho et al. 2000), e constituem importantes fatores que regulam a estrutura e composição das assembleias animais, incluindo de formigas (Ribas et al. 2003, Meurer et al. 2015).

As formigas são insetos sociais amplamente distribuídos nos mais diversos ecossistemas, principalmente na região tropical, onde apresentam maior abundância, frequência e diversidade (Hölldobler & Wilson 1990, Longino et al. 2002, Fernández

2003, Lach et al. 2010, Baccaro et al. 2015), incluindo as áreas úmidas, como o

Pantanal de Mato Grosso (Battirola et al. 2005, Marques et al. 2011, Soares et al. 2013,

Meurer et al. 2015, Yamazaki et al. (in press)). Um dos fatores que contribui para essa ampla distribuição é a capacidade das formigas em modificar e explorar variados ambientes para nidificação, associada à sua diversidade de hábitos alimentares

(Hölldobler & Wilson 1990, Wilson & Hölldobler 2005, Castaño-Meneses 2014).

Considerando a relação entre a estrutura da vegetação e a dinâmica de assembleias animais nos diferentes estratos de uma floresta, este estudo avaliou a distribuição de formigas associadas ao dossel de duas formações florestais distintas, uma monodominante e outra não-monodominante, ao longo dos períodos sazonais de seca e cheia, em dois ciclos anuais, na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil.

Objetiva-se, assim (i) comparar a riqueza de espécies de formigas entre áreas monodominantes e não-monodominante da região norte do Pantanal de Mato Grosso; 25

(ii) avaliar a variação sazonal na composição da assembleia de formigas entre as diferentes formações vegetacionais; (iii) identificar a influencia das variáveis estruturais da vegetação sobre a composição da assembleia de formigas nestes habitats.

MATERIAL E MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO. Este estudo foi realizado em Poconé, Mato Grosso, em áreas localizadas entre o rio Bento Gomes (16°18'S e 56°32'O) e a Base Avançada de

Pesquisas do Pantanal (BAPP) da Universidade Federal de Mato Grosso, no SESC

Pantanal, próximo ao Rio Cuiabá (16°30'S e 56°24'O). Estas áreas fazem parte da planície de inundação do norte do Pantanal de Mato Grosso, denominada Pantanal de

Poconé (Junk et al. 2006). O clima da região é do tipo Tropical de Savana, do tipo Aw segundo a Classificação Climática de Köppen, caracterizado por invernos secos e verões chuvosos, com temperatura oscilando entre 22ºC e 32ºC (Hasenack et al. 2003). A precipitação anual varia entre 1.000 e 1.500 mm (Junk et al. 2006). A sazonalidade da região é determinada por quatro períodos (seca, enchente, cheia e vazante) que definem a alternância entre as fases terrestre e aquática nessa região (Heckman 1998).

As amostragens ocorreram ao longo dos períodos de seca dos 2012 e 2013 e cheia de 2013 e 2014 em duas fitofisionomias. A primeira compreende áreas monodominantes com predomínio de Vochysia divergens Pohl. (Vochysiaceae), denominadas regionalmente como “cambarazais”, e a segunda, áreas com vegetação não-monodominante, denominada “cordilheiras” (Nunes da Cunha & Junk 2015), conforme descrição abaixo:

CAMBARAZAL. É uma floresta monodominante, sazonalmente inundável, dominada por

V. divergens, que é uma espécie amazônica, considerada uma formação invasora dos campos naturais do Pantanal, tolerando bem as inundações (Pott 1988, Arieira & Nunes da Cunha 2006, Signor et al. 2010). 26

CORDILHEIRA. São encontrados nas partes mais altas da região, com um a cinco metros acima do nível das inundações, dentro da planície (Nunes da Cunha et al. 2010, Silva et al. 2000, Morais et al. 2013). A vegetação das cordilheiras é caracterizada como savana arbórea densa (cerradão).

Para as avaliações foram selecionadas 10 áreas, compreendendo as duas fitofisionomias, sendo cinco cambarazais e cinco cordilheiras, independentes entre si.

PROCEDIMENTOS DE COLETA

VEGETAÇÃO: Em cada quadrante amostral todos os indivíduos vegetais com altura superior a 2 m e diâmetro da altura do peito (DAP) acima de 1cm foram avaliados, sendo que para as plantas com bifurcação do tronco principal abaixo da altura do peito (1,30 m) o DAP foi tomado a partir da primeira bifurcação. Todos os indivíduos tiveram suas medidas tomadas com o auxílio de uma trena, e a altura estimada com uma barra de 3 m. Os parâmetros fitossociológicos estimados neste estudo foram: densidade absoluta (DA), densidade relativa (DR), frequência absoluta

(FA), frequência relativa (FR), dominância absoluta (DoA), dominância relativa (DoR) e índice do valor de importância (IVI).

A avaliação da composição florística foi realizada através da coleta de material botânico estéril (ramos e folhas) e/ou fértil (flores e frutos) de todos os indivíduos amostrados. O material coletado foi herborizado seguindo técnicas usuais e incorporado

à coleção de referência do Herbário Central da Universidade Federal de Mato Grosso,

Câmpus Universitário de Cuiabá, onde o material testemunho encontra-se depositado. A identificação foi feita através de consulta a literatura, comparação com material de herbário e com o auxílio de especialistas. O sistema de classificação segue o 27

Angiosperm Phylogeny Group (APG III) com a nomenclatura botânica atualizada segundo a Flora do Brasil 2020.

FORMICIDAE: A amostragem das formigas associadas ao dossel foi realizada por meio de termonebulização com inseticida ao longo de dois ciclos hidrológicos anuais, em períodos sazonais distintos, seca (setembro de 2012 e 2013) e cheia (março de 2013 e

2014).

As dez áreas selecionadas foram mapeadas e divididas em parcelas de 5x5 m

(Figura 1), das quais, por meio de sorteio, foram selecionadas três em cada unidade amostral, totalizando 30 quadrantes por período sazonal, 120 parcelas amostradas no total. O dossel dos quadrantes selecionados foi termonebulizado, utilizando piretróide sintético (Adis et al. 1998, Battirola et al. 2004). Os quadrantes de 5x5 m foram circundados por funis coletores de nylon (1 m de diâmetro cada), totalizando 25 funis por quadrante. Os funis continham em suas bases, frascos coletores contendo álcool

92%, numerados e mapeados, possibilitando a localização do ponto de coleta dos organismos. Após a organização dos funis coletores, a nebulização foi efetuada durante cinco minutos utilizando-se um termonebulizador Swingfog SN50, que produz um forte jato direcionado a partir do solo para todas as partes do dossel. 28

FIGURA 1. Esquema da disposição dos quadrantes amostrais nas dez áreas selecionadas para o estudo: cinco cambarazais (Cam) e cinco cordilheiras (Cor).

Estes procedimentos se iniciaram por volta das 06:00 horas da manhã, horário em que a circulação de ar é menos intensa, o que possibilitou que a nuvem de inseticida subisse lentamente através do dossel e não se dispersse (Adis et al. 1998). O inseticida empregado foi o Lambdacialotrina a 0,5% (Icon ®), piretróide sintético não residual, diluído em óleo diesel a uma concentração de 1%, associado ao sinergista (DDVP

0,1%). Em cada quadrante amostral foi efetuada uma nebulização, e a retirada das amostras ocorreu duas horas após a aplicação do inseticida. Para a retirada dos frascos coletores, as paredes dos funis foram sacudidas e lavadas com auxílio de borrifadores contendo álcool 92%.

Todo o material coletado foi acondicionado em frascos contendo álcool a 92% e transportados para o Acervo Biológico da Amazônia Meridional (ABAM) da

Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus Universitário de Sinop, onde o material testemunho encontra-se depositado. As identificações seguiram a classificação de 29

Bolton (2015) e foram confirmadas pelo especialista Prof. Dr. Jacques H. C. Delabie da

Universidade Estadual de Santa Cruz, Bahia.

ANÁLISE DOS DADOS. A riqueza de espécies de formigas foi avaliada pelos estimadores

Bootstrap e Jackknife 1 e curvas de rarefação. A distribuição dos dados foi avaliada pelo teste de Shapiro-Wilk. Para avaliar a possível diferença entre as médias da riqueza de espécies de formigas entre os períodos sazonais (seca e cheia), fitofisionomias

(cambarazal e cordilheira), bem como entre os quadrantes avaliados, utilizou-se análise de covariância (ANCOVA), e o teste de Tukey a posteriori para identificar os pares que apresentassem diferença significativa.

Para a análise de variação na composição das espécies entre as fitofisionomias e períodos sazonais, os dados de Formicidae foram ordenados por meio de

Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) com matriz de presença- ausência (qualitativos), objetivando reduzir a dimensionalidade das informações das múltiplas espécies, e mensurada pelo índice de associação de Bray-Curtis. A Análise de

Variância Multivariada (MANOVA) foi empregada para testar a existência de diferenças significativas nas médias na assembleia de Formicidae, com as duas dimensões do NMDS com relação às variáveis categóricas: sazonalidade (seca e cheia) e fitofisionomias (cordilheira e cambarazal). O nível de significância para cada variável, bem como para os modelos assumidos foi de α < 0,05, pelo teste Pillai Trace. A regressão múltipla foi aplicada para avaliar a existência de influencia das variáveis vegetacionais, riqueza vegetal, densidade arbórea e dominância, sobre a riqueza e composição de espécies de formigas. Todas as análises foram realizadas pelo software livre R versão 3.2.2 (R Development Core Team, 2015). 30

RESULTADOS

COMPOSIÇÃO FLORÍSTICA. Nos 30 quadrantes avaliados foram amostradas 238 plantas arbóreas, distribuídas em 31 famílias e 56 espécies. Fabaceae (8 spp.) e

Crysobalanaceae (4 spp.) apresentaram o maior número de espécies, seguidas por

Anacardiaceae, Moraceae, Mytaceae e Vochysiaceae com três espécies cada. Destas 56 espécies ocorrentes, 14 foram registradas no cambarazal e 48 nas cordilheiras. Somente seis espécies foram comuns às duas áreas, enquanto 42 ocorreram exclusivamente nas cordilheiras e oito nos cambarazais.

As áreas de cambarazal foram caracterizadas pela presença de V. divergens, C. brasiliense Cambess e Licania sp. 2 (Apêndice A). A riqueza vegetal variou de dois a

13 espécies entre os quadrantes. A densidade arbórea oscilou entre 3,84 e 73 ind./m².

Vochysia divergens apresentou maior valor de IVI por apresentar maiores valores de densidade (27,2 a 73 ind./m-2), frequência (33,5 a 42,9 ind.) e dominância relativa (70,2 a 89,1%) (Apêndice B).

As áreas de cordilheira foram caracterizadas pela presença de Attalea phalerata

Mart. Ex Spreng., Astronium fraxinifolium Shott, Protium heptaphyllum (Aubl.)

Marchand, Qualea grandiflora Mart. (Apêndice B). A riqueza vegetal variou de quatro a 13 espécies entre os quadrantes. A densidade arbórea oscilou entre 3,22 e 29,4 ind./m-

2. Attalea phalerata apresentou maior valor de IVI por apresentar maiores valores de densidade (4,16 a 29,4 ind./m-2), frequência (5,8 a 16,6 ind.) e dominância relativa (18,5 a 36,8%) (Apêndice C).

ASSEMBLEIA DE FORMICIDAE. A assembleia de formigas está representada por 104 espécies, pertencentes a 30 gêneros, 12 tribos e nove subfamílias. Myrmicinae (41 spp.) apresentou maior número de representantes, seguida por Formicinae (20 spp.), 31

Pseudomyrmicinae (17 spp.) e Dolichoderinae (11 spp.). Ponerinae (8 spp.),

Ectatomminae (4 spp.), Dorylinae (2 spp.) Amblyoponinae (1 sp.) e Paraponerinae (1 sp.) corresponderam às demais subfamílias (Apêndice D). Os gêneros com maior riqueza de espécies foram Pseudomyrmex Lund, 1831 (17 spp.), Camponotus (Mayer,

1861) (12 spp.) e Cephalotes Latreille 1802 (12 spp.). Azteca trigona Emery, 1893,

Crematogaster curvispinosus Mayr, 1862, C. victma Smith, F. 1858, Brachymyrmex heeri Forel, 1874 e Camponotus crassus Mayr, 1862 foram as espécies mais frequentes nas amostras.

Nas formações monodominantes de V. divergens, dentre as 80 espécies registradas, 64 foram amostradas no período de seca, e 65 na cheia (ANCOVA, F3,102 =

6,5; P< 0,001) (Figura 2A). Nylanderia sp. 3, Cephalotes gr. laminatus sp. 2,

Nesomyrmex sp. 3, Neoponera foetida (Linnaeus, 1758), Odontomachus bauri Emery,

1891, Pseudomyrmex gr. Pallidus sp. 3 e Pseudomyrmex triplarinus (Weddell, 1850) ocorreram somente durante os períodos de cheia. Campontus bidens Mayr, 1870,

Cephalotes guayaki De Andrade, 1999, C. pavonii (Latreille, 1809), Nesomyrmex wilda

(Smith, MR, 1943), Pheidole sp. 2, Pheidole sp. 3 e Strumigenys trinidadensis Wheeler,

1922 foram amostradas, exclusivamente, durante o período de seca.

Nas áreas de cordilheira, não modominantes, o número de espécies de formigas foi maior (85 spp.) em relação aos cambarazais (80 spp.). Destes totais, 24 espécies ocorreram exclusivamente nas áreas de cordilheira, 19 espécies nos cambarazais e 61 foram amostradas em ambas as áreas.

A riqueza de espécies na assembleia de Formicidae de dossel variou significativamente entre os períodos de seca e cheia, tanto em cambarazais, quanto em cordilheiras. 32

Dentre as 85 espécies coletadas no dossel da cordilheira, 68 espécies foram amostradas durante a seca, e 65 na cheia (ANCOVA, F3,102 = 7,8; P< 0,0001) (Figura

2B). Acromyrmex rugosus (Smith, 1858), Atta laevigata F. Smith, 1858, Atta sp.,

Crematogaster crinosa Mayr, 1862, Hypoponera opaciceps (Mayr, 1887), Mycocepurus goeldii (Forel, 1893), Neoponera unidentata (Mayr, 1862) e Paraponera clavata

(Fabricius, 1775) ocorreram somente durante o período de cheia. Durante a seca foram amostradas com exclusividade Azteca sp., Dolichoderus sp., Neivamyrmex sp.,

Ectatomma planidens Borgmeier, 1939, Brachymyrmex sp., Cephalotes sp. 1,

Trachymyrmex sp., Crematogaster sp., Hypoponera sp. 1, Hypoponera sp.,

Pseudomyrmex dendroicus (Forel, 1904) e P. tenuis (Fabricius, 1804).

A estimativa da riqueza de espécies para as áreas de cambarazais, Bootstrap estimou 71 espécies para seca, e 90 para cheia. A riqueza amostrada correspondeu, portanto, a 89% e 78%, respectivamente. Jackknife 1 estimou 78 espécies para seca e 85 para cheia, e a riqueza amostrada foi de 81% na seca e 82% na cheia (Figuras 4A e 4B).

Nas cordilheiras, segundo o estimador Bootstrap foi de 73 de espécies para o período da seca, e 80 para cheia. A riqueza amostrada correspondeu a 89% do total estimado para ambos os períodos. Para essa mesma fitofisionomia, Jackknife 1 estimou

81 espécies para seca e 92 para cheia, entretanto, 79% foi amostrado na seca e 77% durante a cheia (Figuras 3A e 3B). 33

FIGURA 2. Variação na riqueza de espécies de Formicidae em dossel de cambarazal (A) e cordilheira (B) entre os períodos sazonais (cheia - 2013/2014, seca - 2012/2013) do

Pantanal de Mato Grosso.

FIGURA 3. Riqueza de espécies observada, curva de rarefação e estimada por Bootstrap e

Jackknife 1, para a assembleia de Formicidae em dossel de cordilheiras durante os períodos de seca (A) e cheia (B) do Pantanal de Mato Grosso.

FIGURA 4. Riqueza de espécies observada, curva de rarefação e estimada por Bootstrap e

Jackknife 1, para a assembleia de Formicidae em dossel de cambarazal durante os períodos de seca (A) e cheia (B) do Pantanal de Mato Grosso.

Avaliando-se a riqueza de espécies, individualmente, nas cinco áreas amostrais referentes ao cambarazal, observa-se diferença significativa entre as áreas (ANCOVA,

F4,87 = 5,5; P < 0,001) (Figura 5A). O mesmo é observado entre as cinco áreas amostrais de cordilheiras (ANCOVA, F4,186 = 14,2; P < 0,0001) (Figura 5B).

FIGURA 5. Variação na riqueza de espécies de Formicidae em dossel entre as áreas amostrais de cambarazal (A) e cordilheira (B) do Pantanal de Mato Grosso.

A composição de espécies ordenada pelo Escalonamento Multidimensional Não-

Métrico NMDS (duas dimensões), com base na presença/ausência, capturou 72% dos dados (Stress = 0,22). Quando analisada conjuntamente, a composição de espécies das

áreas de cambarazal e cordilheira apresentou distinção entre períodos de seca e cheia

(MANOVA: Pillai Trace, 0,50; F2,174 = 0,92 = P< 0,001) (Figura 6A). A análise da composição de espécies entre as fitofisionomias demonstra que os quadrantes se agrupam de acordo com a formação vegetacional, formando dois grupos distintos, cambarazal e cordilheira (MANOVA: Pillai Trace, 0,41; F2,86 = 31,1; P< 0,001) (Figura

6B).

(2012/2013) e cheia (2013/2014) (A), e por meio da disposição espacial das fitofisionomias, cordilheira e cambarazal (B).

A avaliação da relação entre as variáveis estruturais da vegetação mostrou que nas áreas de cambarazal, a riqueza vegetal (t = -1,16, P = 0,26), (densidade de árvores 36 t= 1,04, P = 0,31) e dominância (t = -1,96, P = 0,06) não tiveram relação significativa com a riqueza da assembleia de formigas.

Nas áreas de cordilheira, tanto a riqueza e quanto a composição da assembleia de formigas de dossel não foram influenciadas pela riqueza vegetal (t = 1,98, P = 0,06) e densidade de árvores (t = -1,77, P = 0,09), mas sim pelo percentual de dominância da vegetação (t= 3,10, P = 0,01) (Figura 7). Analisando as fitofisionomias cordilheira e cambarazal conjuntamente, observa-se que a riqueza e composição de espécies de formigas não apresentaram relação significativa com as variáveis estruturais da vegetação.

FIGURA 7. Relações parciais da riqueza de espécies de Formicidae com a riqueza vegetal

(A), densidade (B) e dominância (C), em áreas de cordilheira do Pantanal de Mato

Grosso. 37

DISCUSSÃO

A assembleia de formigas associada ao dossel apresentou variação entre as formações vegetacionais monodominante (cambarazal) e não-monodominante

(cordilheira), evidenciando que tais diferenças podem estar relacionadas à estrutura e composição da vegetação destes habitats. Foram observadas diferenças também em relação à variação temporal entre os períodos de seca (2013/2012) e cheia (2013/2014), reflexo das condições dos habitats em cada período sazonal. Assim, pode- se afirmar que a assembleia de formigas de dossel nestas áreas varia em função dos habitats e sua estrutura, bem como em relação à sazonalidade hidrológica da região.

Para a assembleia de formigas arborícolas, uma maior variedade de árvores pode representar maior quantidade de recursos alimentares e locais para nidificação, o que consequentemente, pode determinar quais espécies ocuparão esses habitats (Hölldobler

& Wilson 1990, Mausdsley 2000, Ribas et al. 2003, Ribas & Shoereder 2007). Neste estudo, as áreas de cordilheira, apresentaram maior número de espécies de formigas, demostrando que ambientes heterogêneos, podem favorecer a permanencia de espécies pelo aumento da disponibilidade de recursos e microhabitats (Mausdsley 2000, Ribas et al. 2003).

Os cambarazais, devido à monodominância de V. divergens, apresentam condições diferenciadas em relação às florestas não-monodominantes. A baixa riqueza de espécies arbóreas nessas florestas acarreta mudanças na variedade de recursos que podem ser disponibilizados à fauna (Tavares et al. 2001, Sant`Ana et al. 2008), já que com menor número de espécies vegetais os recursos tornam-se menos diversos, logo mais concentrados, atendem, teoricamente, um menor grupo de espécies ou um grupo de espécies adaptadas a esse ambiente (Southwood 1961, Root 1973). 38

Para as formigas de dossel associadas ao cambarazal, espera-se uma influência em suas assembleias que pode envolver dois aspectos principais: (i) a fenologia de V. divergens e (ii) as inundações sazonais da floresta. Variações na fenologia da planta estão diretamente ligadas à disponibilidade de recursos alimentares às formigas, considerando um aumento destes recursos ao longo dos eventos de frutificação e floração, bem como redução em períodos de queda e renovação das folhas. Vochysia divergens apresenta sua fenologia associada ao regime hidrológico do Pantanal, com período de floração durante a seca, frutificação ao longo da enchente e cheia e renovação da folhagem na vazante e seca (Nunes da Cunha et al. 2001). Estes eventos impactam, direta ou indiretamente, a assembleia de formigas, bem como de outros grupos de artrópodes.

A inundação sazonal faz com que o solo dos cambarazais torne-se muito úmido e, dependendo da amplitude da inundação, permaneçam alagados por até quatro meses, impedindo o seu uso pela fauna edáfica (Battirola 2007). É comum, nestas formações inundáveis, a migração de espécies de formigas edáficas para troncos e copas de árvores

(Adis et al. 2001). Esse deslocamento, mesmo que temporário, altera a estrutura das assembleias que habitam o dossel (Battirola et al. 2009), seja pela maior competição por recursos, ou pelos nichos disponíveis às formigas (Ribas et al. 2003, Ribas & Shoereder

2007).

Durante os períodos de inundação a fauna necessita de adaptações e estratégias específicas de sobrevivência frente às perturbações periódicas a que o sistema é submetido (Adis 1997, Adis et al. 2001, Battirola et al. 2005, 2009, Marques et al.

2014). A redução de locais para forrageamento nas áreas alagáveis faz com que formigas se desloquem para áreas não inundáveis, onde permanecem durante todo o 39 período de inundação, retornando aos seus habitats após o término da inundação (Adis et al. 2001, Battirola et al. 2005, Meurer et al. 2015).

A composição da assembleia de formigas de cambarazal, quando comparada com as formações de vegetação não-monodominante (cordilheira), apresentou menor riqueza de espécies. E, apesar da menor riqueza de espécies, a diversidade de formigas presentes nessa área é similar à obtida em outros estudos sobre o dossel de formações monodominante no Pantanal (Battirola et al. 2005, Marques et al. 2011, Soares et al.

2013, Yamazaki et al. (in press)), evidenciando sua importância para a manutenção da diversidade do Pantanal de Mato Grosso.

Nas porções mais altas de terra do Pantanal, estão as cordilheiras, que não sofrem inundação no período da cheia, e servem como áreas de refúgio para fauna local

(Guarim Neto 1992, Silva et al. 2000, Morais et al. 2013, Nunes da Cunha et al. 2011).

Diferente do cambarazal, a complexidade arbórea é maior nas cordilheiras (Guarim

Neto 1992, Nunes da Cunha et al. 2011). A maior riqueza de espécies arbóreas gera nestes habitats uma distribuição de recursos mais estável em relação às florestas monodominantes (e. g. Mausdsley 2000), considerando que as espécies vegetais apresentam fases fenológicas distintas, oferecendo recursos variados em diferentes períodos do ano à fauna. Essa variação permite a associação de um maior número de espécies generalistas e que exploram os recursos de maneira oportunista. O fato destas florestas não sofrerem impacto direto das inundações sazonais, amplia ainda mais sua estabilidade e constância ao longo do tempo, mantendo assembleias mais ricas e adaptadas às condições (Corrêa et al. 2006, Ribas & Shoereder 2007, Rickfles 2011).

Nas áreas de cordilheira (heterogêneas) dentre as variáveis da vegetação analisadas, somente a dominância arbórea apresentou relação significativa sobre a riqueza de formigas, evidenciando que a riqueza, frequência, densidade e dominância 40 das espécies vegetais contribuem para o aumento da riqueza de formigas, provavelmente, pela maior concentração de recursos que proporciona, considerando a heterogeneidade da área. Diferente do que foi observado no cambarazal, cuja elevada dominância de uma espécie arbórea acarreta em menor riqueza de espécies (Lange et al.

2008), provavelmente, pela homogeneidade de recursos em grandes áreas.

De maneira geral, a assembleia de Fomicidae de dossel das fitofisionomias estudadas varia em função do espaço (formações vegetacionais) e do tempo

(sazonalidade). A heterogeneidade de habitats, gerada pela diversidade vegetal, influencia na riqueza de formigas de dossel, evidenciando que esta riqueza esta associada à variedade de habitats presentes neste ecossistema.

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associated with Callisthene fasciculata (Spr.) Mart. (Vochysiaceae) canopies in

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APÊNDICE A. Lista de espécies de plantas arbóreas amostradas em áreas de cambarazal e cordilheira na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil.

Família Espécies Cam1 Cam2 Cam3 Cam4 Cam5 Cor1 Cor2 Cor3 Cor4 Cor5

Quadrantes

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30

Anacardiaceae Astronium fraxinifolium Shott x x x x x x x x

Myracrodruon urundeuva Allemão x Tapirira guianensis Aubl. x Apocynaceae Aspidorperma cylindrocarpon Müll. Arg x x x x Aspidosperma tomentosum Mart. x x x Arecaceae Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart. x x Attalea phalerata Mart. ex Spreng. x x x Bignoniaceae Tabebuia aurea (Silva Manso) Benth. & Hook.f. ex S.Moore x x x Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos x Bombacaceae Eriotheca gracilipes (K. Schum.) A.Robyns x Boraginaceae Cordia naidophila I.M.Johnst. x Burseraceae Protium heptaphyllum (Aubl.) Marchand x x x x x Calophyllaceae Calophyllum brasiliense Cambess. x X x x x Caryocaraceae Caryocar brasiliense Cambess. x Chrysobalanaceae Couepia uiti (Mart. and Zucc.) Benth. Ex. Hook.f. x Licania parvifolia Huber x x Licania sp. 1 x x x x x x Licania sp. 2 x x x Combretaceae Buchenavia tomentosa Eichler. x x x x Connaraceae Connarus suberosus Planch. x Dilleniaceae Curatella americana L. x Erythroxylaceae Erythroxylum suberosum A.ST.-Hil. x Euphorbiaceae Alchornea discolor Poepp. x x x Euphorbiaceae Mabea sp. x Fabaceae Tachigali aurea Tul. x Copaifera langsdorffii Desf. x Copaifera martii Hayne x x x Dipteryx alata Vogel x x Hymenaea courbaril L. x Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne x Platypodium elegans Vogel x x Poecilanthe parviflora Benth. x Lauraceae Ocotea diospyrifolia (Meisn.) Mez x x 50 Lythraceae Lafoensia pacaria A. St.-Hil. x Malvaceae Sterculia apelata (Jacq.) H.Karst. x x Moraceae Brosimum lactescens (S. Moore) C.C. Berg x Ficus insipida Willdenow x x Ficus pertusa L.f. x x Myrtaceae Eugenia biflora (L.) DC x x x Eugenia dysenterica (Mart.) DC. x Eugenia florida DC. x x x Ochnaceae Ouratea hexasperma (A.St.-Hil.) Baill. x Piperaceae Piper tuberculatum Jacq. x x Rhamnaceae Rhamndium elaeocarpum Reissek x Rubiaceae Alibertia edulis Rich x Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K.Schum. x x Salicaceae Casearia sylvestris Sw. x Sapindaceae Dilodendron bipinnatum Radlk. x x x x x x x x x x Magonia pubescens A.St.-Hil. x Sapotaceae Pouteria glomerata (Miq.) Radlk. x Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk. x x Simaroubaceae Simarouba versicolor A.St.-Hil. x Urticaceae Cecropia sp. x x Vochysiaceae Qualea grandiflora Mart. x x x x Qualea parviflora Mart. x x Vochysia divergens Pohl x x x x x x x x x x x x x x x

9 8 6 7 2 13 8 5 8 7 6 9 5 4 6 11 7 13 12 11 7 10 9 10 10 7 7 6 7 4 Riqueza vegetal 51

IVI= Índice de valor de importância).

Fisionomia Espécie N DA DR FA FR DoA DoR IVI Cam1 Alchornea discolor 2 266,667 8,696 0,660 22,148 0,000 0,865 31,709 Cam1 Calophyllum brasiliense 2 266,667 8,696 0,330 11,074 0,000 1,531 21,300 Cam1 Curatella americana 4 533,333 17,391 0,660 22,148 0,001 7,716 47,255 Cam1 Eugenia florida 2 266,667 8,696 0,330 11,074 0,000 0,724 20,494 Cam1 Vochysia divergens 13 1733,333 56,522 1,000 33,557 0,009 89,164 179,243 Cam2 Calophyllum brasiliense 1 133,333 3,846 0,330 11,074 0,000 0,789 15,709 Cam2 Curatella americana 3 400,000 11,538 0,660 22,148 0,001 6,216 39,903 Cam2 Mabea sp. 1 133,333 3,846 0,330 11,074 0,000 1,454 16,374 Cam2 Ouratea hexasperma 1 133,333 3,846 0,330 11,074 0,000 0,681 15,601 Cam2 Tabebuia aurea 1 133,333 3,846 0,330 11,074 0,000 1,269 16,189 Cam2 Vochysia divergens 19 2533,333 73,077 1,000 33,557 0,009 89,591 196,225 Cam3 Alchornea discolor 1 133,333 4,762 0,330 11,074 0,000 0,169 16,005 Cam3 Calophyllum brasiliense 1 133,333 4,762 0,330 11,074 0,001 5,596 21,431 Cam3 Couepia uiti 1 133,333 4,762 0,330 11,074 0,001 5,966 21,802 Cam3 Ficus insipida 1 133,333 4,762 0,330 11,074 0,000 0,001 15,837 Cam3 Licania parvifolia 3 400,000 14,286 0,330 11,074 0,000 1,537 26,896 Cam3 HandroanthusHeptaphyllus 1 133,333 4,762 0,330 11,074 0,002 9,679 25,515 Cam3 Vochysia divergens 13 1733,333 61,905 1,000 33,557 0,012 77,052 172,513 Cam4 Calophyllum brasiliense 4 533,333 18,182 0,660 19,880 0,001 5,611 43,673 Cam4 Eugenia florida 1 133,333 4,545 0,330 9,940 0,000 1,112 15,597 Cam4 Licania sp.1 8 1066,667 36,364 1,000 30,120 0,003 17,545 84,029 Cam4 Licania sp. 2 3 400,000 13,636 0,330 9,940 0,001 4,280 27,857 Cam4 Vochysia divergens 6 800,000 27,273 1,000 30,120 0,013 71,452 128,845 Cam5 Erythroxylum suberosum 1 133,333 6,667 0,330 14,163 0,000 0,426 21,256 Cam5 Licania parvifolia 4 533,333 26,667 1,000 42,918 0,005 29,312 98,897 Cam5 Vochysia divergens 10 1333,333 66,667 1,000 42,918 0,011 70,262 179,847

APÊNDICE C. Parâmetros fitossociológicos da vegetação em áreas de cordilheira (N= abundância total, DA= Densidade absoluta, DR= Densidade relativa, FA= Frequência absoluta, FR= Frequência relativa, DoA= Dominância absoluta, DoR= Dominância relativa e

IVI= Índice de valor de importância).

Fisionomia Espécie N DA DR FA FR DoA DoR IVI Cor1 Protium heptaphyllum 3 400,000 9,677 0,660 10,510 0,001 14,779 34,966 Cor1 Cecropia sp. 2 266,667 6,452 0,660 10,510 0,001 11,858 28,819 Cor1 Qualea grandiflora 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,001 10,690 19,171 Cor1 Ocotea diospyrifolia 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 4,312 12,793 Cor1 Erythroxylum suberosum 3 400,000 9,677 0,330 5,255 0,000 3,354 18,286 Cor1 Acrocomia aculeata 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 2,819 11,300 Cor1 Pouteria ramiflora 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 2,673 11,153 Cor1 Ouratea hexasperma 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 1,320 9,800 Cor1 Copaifera langsdorffii 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 1,220 9,701 Cor1 Connarus suberosum 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 1,033 9,513 Cor1 Alibertia edulis 2 266,667 6,452 0,330 5,255 0,000 0,785 12,491 Cor1 Brosimum lactescens 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 0,500 8,980 Cor1 Tapirira guianensis 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 0,236 8,717 Cor1 Casearia sylvestris 1 133,333 3,226 0,330 5,255 0,000 0,002 8,482 Cor2 Astronium fraxinifolium 4 533,333 13,333 0,660 9,078 0,002 24,894 47,305 Cor2 Platypodium elegans 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,001 17,967 25,840 Cor2 Tabebuia aurea 2 266,667 6,667 0,660 9,078 0,001 17,132 32,877 Cor2 Aspidosperma tomentosum 2 266,667 6,667 0,660 9,078 0,001 7,920 23,665 Cor2 Curatella americana 3 400,000 10,000 0,330 4,539 0,001 7,282 21,822 Cor2 Qualea grandiflora 5 666,667 16,667 1,000 13,755 0,001 7,073 37,495 Cor2 Lafoensia tacaria 2 266,667 6,667 0,660 9,078 0,000 5,643 21,388 Cor2 Eugenia dysenterica 3 400,000 10,000 0,660 9,078 0,000 3,807 22,886 Cor2 Qualea parviflora 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 3,738 11,611 Cor2 Sclerolobium aureum 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 2,212 10,085 Cor2 Aspidorperma cylindrocarpon 2 266,667 6,667 0,330 4,539 0,000 1,108 12,314 Cor2 Hymenaea stigonocarpa 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 0,669 8,542 Cor2 Copaifera martii 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 0,248 8,121 Cor2 Buchenaria tomentosa 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 0,167 8,040 Cor2 Tocoyena formosa 1 133,333 3,333 0,330 4,539 0,000 0,138 8,011 Cor3 Ficus pertusa 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,008 59,462 68,157 Cor3 Aspidorperma cylindrocarpon 4 533,333 13,793 0,660 10,493 0,002 13,402 37,688 Cor3 Protium heptaphyllum 7 933,333 24,138 1,000 15,898 0,001 9,356 49,392 Cor3 Astronium fraxinifolium 5 666,667 17,241 1,000 15,898 0,001 5,073 38,213 Cor3 Qualea parviflora 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 2,640 11,335 Cor3 Poecilanthe parviflora 2 266,667 6,897 0,330 5,246 0,000 2,243 14,386 Cor3 Aspidosperma tomentosum 2 266,667 6,897 0,330 5,246 0,000 2,215 14,358 Cor3 Acrocomia aculeata 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 1,821 10,516 Cor3 Eriotheca gracilipes 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 1,338 10,033 Cor3 Cariocar brasilienses 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 0,929 9,624 53

Cor3 Pouteria glomerata 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 0,638 9,333 Cor3 Curatella americana 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 0,334 9,029 Cor3 Sterculia apelata 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 0,303 8,998 Cor3 Magonia pubescens 1 133,333 3,448 0,330 5,246 0,000 0,246 8,940 Cor4 Astronium fraxinifolium 6 800,000 25,000 1,000 17,794 0,004 26,232 69,025 Cor4 Buchenaria tomentosa 4 533,333 16,667 0,330 5,872 0,004 25,540 48,079 Cor4 Attalea phalerata 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,003 18,588 28,627 Cor4 Hymenaea courbaril 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,003 17,071 27,110 Cor4 Aspidorperma cylindrocarpon 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,001 6,070 16,108 Cor4 Pouteria ramiflora 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,001 3,705 13,743 Cor4 Curatella americana 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,674 10,713 Cor4 Protium heptaphyllum 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,613 10,651 Cor4 Eugenia biflora 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,480 10,519 Cor4 Copaifera martii 3 400,000 12,500 0,660 11,744 0,000 0,473 24,717 Cor4 Tocoyena formosa 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,238 10,276 Cor4 Simarouba versicolor 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,213 10,252 Cor4 Cordia naiphila 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,103 10,141 Cor4 Rhamndium elaeocarpon 1 133,333 4,167 0,330 5,872 0,000 0,000 10,039 Cor5 Attalea phalerata 5 666,667 29,412 0,660 16,667 0,012 36,847 82,925 Cor5 Sterculia apelata 1 133,333 5,882 0,330 8,333 0,011 32,429 46,645 Cor5 Dilodendron bipinnatum 4 533,333 23,529 0,660 16,667 0,003 8,685 48,881 Cor5 Ficus insipida 1 133,333 5,882 0,330 8,333 0,002 6,777 20,993 Cor5 Dipteryx alata 1 133,333 5,882 0,330 8,333 0,002 6,590 20,806 Cor5 Eugenia dysenterica 1 133,333 5,882 0,330 8,333 0,001 4,474 18,690 Cor5 Myracrodruon urundeuva 2 266,667 11,765 0,660 16,667 0,001 3,798 32,229 Cor5 Piper tuberculatum 2 266,667 11,765 0,660 16,667 0,000 0,400 28,831

APÊNDICE D. Lista de espécies de Formicidae amostradas em dossel de cambarazal e cordilheira na região norte do Pantanal de Mato Grosso.

Cambarazal Cordilheira Táxons Espécie Seca Cheia Seca Cheia Amblyoponinae Amblyoponini Prionopelta sp. X - X - Dolichodorinae Dolichoderini Azteca trigona Emery, 1893 X - X X Azteca sp. - - X - Dolichoderus bispinosus (Olivier, 1792) X X - - Dolichoderus ferrugineus Forel, 1903 X X - - Dolichoderus lamellosus (Mayr, 1870) X X X X Dolichoderus lutosus (Smith, 1858) X X X X Dolichoderus voraginosus MacKay, 1993 X X X X Dolichoderus sp - - X - Dorymyrmex brunneus Forel, 1908 X - X X Linepithema humile (Mayr, 1868) X X X - Linepithema micans (Forel, 1908) - - X X Dorylinae Ecitonini Neivamyrmex diana (Forel, 1912) - X - X Neivamyrmex sp. - - X - Ectatomminae Ectatommini Ectatomma brunneum Smith, 1858 - X - X Ectatomma planidens Borgmeier, 1939 - - X - Ectatomma tuberculatum (Olivier, 1792) - - X X Gnamptogenys moelleri (Forel, 1912) - X - X Formicinae

Brachymyrmex heeri Forel, 1874 X X X X Brachymyrmecini Brachymyrmex patagonicus Mayr, 1868 X X X X Brachymyrmex sp. - - X - Myrmelachista sp. X X X X Nylanderia sp. X - - - Nylanderia sp. 1 X X X - Nylanderia sp. 2 - X - X Nylanderia sp. 3 - X - - Camponotini Camponotus arboreus Smith, 1858 X X X X Campontus bidens Mayr, 1870 X - - - Camponotus crassus Mayr, 1862 X X X X Camponotus fastigatus Roger, 1863 X X X X Camponotus leydigi Forel, 1886 X X X X Camponotus renggeri Emery, 1894 X - X - Camponotus rufipes (Fabricius, 1775) X - X - Camponotus sexguttatus (Fabricius, 1793) - X X X Camponotus (Myrmobrachys) sp. 1 - X - X Camponotus (Myrmophaenus) sp. 2 X - X - Camponotus (Tanaemyrmex) sp. 3 X X X X Camponotus (Tanaemyrmex) sp. 4 X X X X Myrmicinae Attini Acromyrmex rugosus (Smith, 1858) - - - X Atta laevigata Smith, 1858 - - - X Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 - X X X Atta sp. - - - X Cephalotes atratus Linnaeus, 1758 X X X X Cephalotes clypeatus (Fabricius, 1804) X X - - 56

Cephalotes guayaki De Andrade, 1999 X - - - Cephalotes maculatus (Smith, 1876) X X X X Cephalotes minutus (Fabricius, 1804) X X X X Cephalotes pallidus De Andrade, 1999 X X X X Cephalotes pavonii (Latreille, 1809) X - - - Cephalotes persimilis De Andrade, 1999 X X X X Cephalotes pusillus (Klug, 1824) X - X X Cephalotes umbraculatus (Fabricius, 1804) X - X - Cephalotes gr. laminatus sp. 2 - X - X Cephalotes sp. 1 - - X - Mycocepurus goeldii (Forel, 1893) - - - X Pheidole astur Wilson, 2003 - X X X Pheidole (gr. Fallax) sp. 1 X X X X Pheidole (gr. Flavens) sp. 5 - - X X Pheidole (gr. Flavens) sp. 6 - X X X Pheidole sp. 2 X - - - Pheidole sp. 3 X - - - Procryptocerus hylaeus Kempf, 1951 X X - - Trachymyrmex sp. - - X - Wasmannia rochai Forel, 1912 X X X X Crematogastrini Crematogaster brasiliensis Mayr, 1878 X X X - Crematogaster crinosa Mayr, 1862 - - - X Crematogaster curvispinosus Mayr, 1862 X X X X Crematogaster victma Smith, 1858 X X X X Crematogaster sp. - - X - Nesomyrmex tristani (Emery, 1896) X X X X Nesomyrmex wilda (Smith, 1943) X - - - Nesomyrmex sp.3 - X - - Xenomyrmex sp. 1 X X X X Xenomyrmex sp. 2 X X X X Strumigenys trinidadensis Wheeler, 1922 X - - - Solenopsidini Solenopsis sp. 1 X X X X Solenopsis sp. 2 X X X X Solenopsis sp. 3 X X - - Solenopsis sp. 4 X X X X Ponerinae Ponerini Hypoponera opaciceps (Mayr, 1887) - - - X Hypoponera sp. 1 - - X - Hypoponera sp. - - X - Neoponera curvinodis (Forel, 1899) - X X X Neoponera foetida (Linnaeus, 1758) - X - - Neoponera unidentata (Mayr, 1862) - - - X Neoponera villosa (Fabricius, 1804) X X X X Odontomachus bauri Emery, 1891 - X - - Paraponerinae Paraponerini Paraponera clavata (Fabricius, 1775) - - - X Pseudomyrmecinae

Pseudomyrmex atripes (Smith, 1860) X X - X Pseudomyrmecini Pseudomyrmex curacaensis (Forel, 1912) X X - X Pseudomyrmex dendroicus (Forel, 1904) - - X - Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) X X X X Pseudomyrmex pupa (Forel, 1911) X X X X Pseudomyrmex rochai (Forel, 1912) X X X X Pseudomyrmex schuppi (Forel, 1901) X X X X Pseudomyrmex tenuis (Fabricius, 1804) - - X - Pseudomyrmex tenuissimus (Emery, 1906) X X X X Pseudomyrmex termitarius (Smith, 1855) X X X X 57 Pseudomyrmex triplarinus (Weddell, 1850) - X - - Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 4 X X X X Pseudomyrmex gr. sp. 6 Pallidus X X - X Pseudomyrmex gr. sp. 1 Pallidus X X X X Pseudomyrmex gr. sp. 2 Pallidus - - X X Pseudomyrmex gr. sp. 3 Pallidus - X - - Pseudomyrmex gr. sp. 5 Pallidus X X - -

ARTIGO II: FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) ASSOCIADAS ÀS COPAS DE DIFERENTES FORMAÇÕES VEGETACIONAIS DO PANTANAL DE MATO GROSSO, BRASIL 59

Formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas às copas de diferentes formações vegetacionais do Pantanal de Mato Grosso, Brasil

J DAMBROS¹ JHC DELABIE² MI MARQUES³ & LD BATTIROLA¹

1Programa de Pós-graduação em Ciências Ambientais, Instituto de Ciências Naturais, Humanas e Sociais, Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus Universitário de Sinop, MT, Brasil. ²Laboratório de Mirmecologia. Centro de Pesquisa do Cacau, Convênio UESC/CEPLAC, Caixa Postal 7, 45600-900 Itabuna-BA, Brasil. ³Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, Campus Universitário de Cuiabá, MT, Brasil.

ABSTRACT: In this study compiles up results research addressing ants assemblage at canopy quadrants in monodominant areas of Vochysia divergens and non-monodominant vegetation (cordilheiras), and, assemblages associated with canopies of different tree species in the Mato Grosso Pantanal (Attalea phalerata, V. divergens and Callisthene fasciculata).

The collections that represent these studies were conducted between 2001 and 2014 using canopy fogging techniques and arboreal photoecletors. The assemblage of canopy ants in

Northern Pantanal, based on the results obtained by different studies, consists of 157 species,

39 genera and nine subfamilies, distributed on different hosts and vegetation units. These results demonstrate that the canopy is a rich and diverse habitat, favoring the different taxonomic groups’ occurrence, behaviors and structures assemblages of different ants each other, contributing to the species diversity in the Mato Grosso Pantanal.

Keywords: Canopy, social insects, vegetation types, wetlands. 60

Introdução

As formigas são insetos antigos, com registros em âmbar a mais de 120 milhões de anos, no período Cretáceo (Ward, 2007). Constituem um grupo taxonômico bem estabelecido dentre os Hymenoptera, com uma única família, Formicidae Latreille, 1809, pertencente à subordem Apócrita (Brandão et al., 1999). Atualmente são conhecidas 20 subfamílias com aproximadamente, 13.900 espécies descritas em 439 gêneros (Bolton, 2015). Estimativas evidenciam que esse número ultrapasse as 25.000 espécies, sendo que a maior parte, ainda não descrita, encontra-se em florestas tropicais (Lach et al., 2010). A fauna brasileira, extremamente rica, é representada por 13 subfamílias, 103 gêneros e 1.455 espécies (Brady et al., 2014; Antwiki, 2015, Baccaro et al., 2015).

A grande capacidade em modificar ou explorar os mais diversos ambientes em atividades de nidificação e forrageamento, bem como sua ampla diversidade de hábitos alimentares, são atributos associados ao seu sucesso biológico, lhes permitindo colonizar a maioria dos ecossistemas (Hölldobler & Wilson, 1990; Castaño-Meneses, 2014). As formigas são componentes fundamentais das comunidades que habitam o dossel de ﬂorestas tropicais

(Yanoviak & Kaspari, 2000). Estes habitats são utilizados por estes insetos como locais de forrageamento e nidiﬁcação, principalmente, por espécies dominantes, caracterizadas por possuírem colônias populosas, com capacidade para construir grandes ninhos com alta territorialidade, como as formigas carpinteiras Camponotus Mayr, 1861, e espécies de Azteca

Forel, 1878 e Crematogaster Lund, 1831 (Dejean & Corbara, 2003).

A elevada diversidade das formigas, assim como, a de outros grupos de insetos, como besouros herbívoros e hemípteros, provavelmente, é resultante da dominância, variedade e irradiação das Angiospermas (Grimaldi & Engel, 2005). Evidências indicam que o mutualismo entre insetos e plantas evoluiu em função de vantagens obtidas por ambos, como 61 a proteção contra herbívoros (Fonseca & Ganade, 1996; Suarez et al., 1998), oferecidas às plantas pelos insetos que forrageavam, naturalmente, em sua superfície (Bronstein et al.,

2006). Dentre as relações interespecíficas mais estudadas, o mutualismo entre formigas e plantas merece destaque (Petini-Benelli & Izzo, 2011). Em muitos casos, as formigas se beneficiam de associações com plantas mirmecófitas ou que possuam nectários extraflorais.

As primeiras possuem domácias, que oferecem abrigo e local para nidificação, e as demais, recursos alimentares, facilmente disponíveis. Em troca, estas plantas, recebem defesa contra herbívoros (Delabie et al., 2003). Entretanto, essas associações mutualísticas podem sofrer influência de fatores ambientais existentes em diferentes regiões (Petini-Benelli & Izzo,

2011).

As condições estruturantes dos habitats, como a heterogeneidade dos solos, estrutura e composição vegetacional, dentre outras medidas, podem exercer forte influência sobre a diversidade de espécies. Os diversos habitats do Pantanal de Mato Grosso formam um mosaico vegetacional, com unidades de paisagem homogêneas e heterogêneas interagindo de forma complexa (Alho et al., 2000). A fauna que habita essas unidades pode desenvolver certas fases do seu ciclo de vida em diferentes ambientes, migrando entre os macrohabitats em busca de alimentos, proteção contra predadores, refúgio contra inundação ou seca e/ou locais para reprodução (Nunes da Cunha et al., 2015).

As interações entre a riqueza de espécies de formigas com a estrutura da vegetação, associada à acentuada sazonalidade hidrológica do Pantanal de Mato Grosso, geram assembleias de formigas distintas, tanto em relação ao hospedeiro vegetal quanto em relação

às condições sazonais (e.g. Meurer et al., 2015). Conforme descrito por Nunes-da-Cunha &

Junk (2011, 2015) e Arieira & Nunes-da-Cunha (2006), a vegetação pantaneira apresenta adensamentos monodominantes, os quais possuem mais da metade de sua população constituída por indivíduos de uma única espécie. 62 Essa monodominância da vegetação gera estruturas de dossel das áreas florestadas, distintas daqueles presentes em áreas com formações heterogêneas, principalmente, em relação à distribuição, abundância e qualidade de recursos necessários aos animais que habitam este estrato da floresta. Além de recursos alimentares, os táxons utilizam estes locais para nidificação e refúgio (Erwin, 2001), sendo que a fauna de formigas arborícolas é diretamente influenciada pela densidade e arquitetura da vegetação (Hölldobler & Wilson,

1990). Apesar dessa relação entre a assembleia de formigas e a estrutura da vegetação, estudos específicos sobre o tema são escassos, principalmente, em áreas inundáveis.

Em relação à região norte do Pantanal de Mato Grosso pode-se citar os estudos referentes a comunidades de artrópodes associados a copas de Vochysia divergens (Marques et al., 2001, 2006), A. phalerata (Santos et al., 2003; Battirola et al., 2004, 2006, 2007, 2014;

Marques et al., 2011) e Calophyllum brasiliense Cambess. (Calophyllaceae) (Marques et al.,

2007). Estudos específicos sobre a assembleia de formigas são registrados para A. phalerata

(Battirola et al., 2005), V. divergens (Battirola, 2007) e C. fasciculata (Yamazaki et al., (in press)). Além de estudos sobre estratégias de sobrevivência de diferentes táxons, incluindo formigas, frente às inundações sazonais (Adis et al., 2001).

Assim, considerando a importância em se conhecer os padrões de distribuição de diferentes grupos taxonômicos em relação à estrutura de habitats e sazonalidade, neste estudo são compilados dados de formigas associadas a A. phalerata, V. divergens e C. fasciculata, bem como ao dossel em áreas de “cambarazal” e “cordilheiras” na região norte do Pantanal de

Mato Grosso, objetivando, identificar e avaliar, descritivamente, a distribuição da riqueza de espécies presentes no dossel florestal nesta região. 63

Material e Métodos

Metadados: Para compilação de dados foram utilizados os metadados dos estudos realizados na região norte do Pantanal de Mato Grosso (Tabela 1), pelas equipes do Laboratório de

Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA) do Instituto de Biociências da Universidade

Federal de Mato Grosso em Cuiabá, MT, em parceria com o Acervo Biológico da Amazônia

Meridional (ABAM), Universidade Federal de Mato Grosso, Câmpus Universitário de Sinop,

MT, onde se encontra o material testemunho. As morfoespécies determinadas somente ao nível genérico e presentes em mais de um habitat, foram agrupadas em um único táxon, considerando a dificuldade de determinação destes indivíduos, amostrados em diferentes estudos.

Tabela 1. Relação de estudos abordando assembleias de formigas associadas ao dossel em diferentes formações vegetacionais e/ou espécies vegetais na região norte do Pantanal de

Mato Grosso.

Autor Habitat/Hospedeiro Localidade Método Área (m²)

Battirola et al. Attalea phalerata Pirizal, Nossa Senhora do Termonebulização 53 (2005) Mart. Livramento, MT (Arecaceae)

Termonebulização; Vochysia divergens Pirizal, Nossa Senhora do Battirola (2007) Fotoecletores de 396 Pohl. (Vochysiaceae) Livramento, MT tronco

Callisthene fasciculata Yamazaki et al. Porto Cercado, Poconé, (Spr.) Mart. Termonebulização 120 (in press) MT (Vochysiaceae) Dambros et al. Porto Cercado, Cambarazal Termonebulização 325 (Presente estudo) Poconé, MT Dambros et al. Porto Cercado, Cordilheira Termonebulização 325 (Presente estudo) Poconé, MT

Área de estudo: Os resultados compilados são oriundos de estudos realizados nos municípios de Nossa Senhora do Livramento (Pirizal) e Poconé (Estrada de Porto Cercado), região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil (Tabela 1). A região apresenta estações bem definidas, com a estação chuvosa entre outubro e março, e seca entre abril e setembro, definindo o seu ciclo hidrológico, com quatro períodos sazonais distintos: cheia, vazante, seca e enchente

(Heckman, 1998).

As amostragens foram realizadas em florestas monodominantes (cambarazal, acurizal e carvoal) e não-monodominantes (cordilheira), conforme descrições abaixo:

Cambarazal: Os cambarazais são florestas monodominantes, sazonalmente inundáveis, com predominância de V. divergens. Essa espécie tem origem amazônica, com altura variando entre cinco e 18 metros, considerada invasora de campos naturais inundáveis no Pantanal de Poconé (Heckman, 1998, Nunes-da-Cunha et al., 2007, Signor et al., 2010,

Silva et al., 2000, Nunes-da-Cunha et al., 2015).

Cordilheira: As cordilheiras constituem as partes mais elevadas, de um a cinco metros acima do nível das planícies inundáveis, podendo atingir 100 metros de largura, não sendo atingidas pelas inundações sazonais (Guarim-Neto 1992; Silva et al., 2000; Nunes-da-

Cunha et al., 2011). A vegetação das cordilheiras é caraterizada como savana arbórea densa

(Nunes-da-Cunha & Junk 1999; Nunes-da-Cunha et al., 2007).

Acurizal: São adensamentos monodominantes da palmeira A. phalerata. Essa palmeira pode medir entre dois e 12 metros, e são abundantes em capões e matas, comum no estrato arbóreo e sub-bosque das Florestas Estacionais Deciduais não inundáveis (Pott & Pott

1994; Castilho et al., 2005).

Carvoal: É uma formação monodominante com predomínio de C. fasciculata. São

árvores que podem atingir entre quatro e 15 metros de altura, caracterizadas como decíduas. 65 As formações são sazonalmente inundáveis, dependendo do nível da inundação (Pott & Pott

1994; Corsini & Guarim-Neto, 2000).

Metodologia: Neste estudo as amostragens de dossel incluem, além de copas de todas as unidades amostrais, coletas sobre troncos de V. divergens, considerados constituintes do dossel florestal. Assim, a metodologia é apresentada separadamente para as amostragens em copas e troncos. As coletas sobre troncos foram efetuadas somente em V. divergens, assim, as espécies são analisadas como parte da fauna de dossel dessa espécie vegetal. Dados específicos dos estudos conduzidos em cada uma das formações estão disponibilizados na

Tabela 1.

Copas: A amostragem das formigas de dossel foi efetuada usando-se termonebulização de copas com inseticida (canopy fogging). As coletas foram realizadas entre 2001 e 2014, em diferentes períodos sazonais do Pantanal de Mato Grosso. Os critérios de seleção das árvores, avaliadas individualmente, são apresentados por Adis et al. (1998) e os procedimentos metodológicos por Battirola et al. (2004). Todas as amostragens utilizaram funis coletores de

1 m², que circundavam os troncos das espécies estudadas, distribuídos conforme a arquitetura e distribuição das copas. Estes funis tinham em suas bases frascos coletores de plástico contendo álcool a 92%, numerados e mapeados (Figura 1). Os procedimentos de nebulização foram efetuados utilizando-se um termonebulizador Swingfog SN50 a partir do solo para todas as partes do dossel.

Os procedimentos iniciaram-se sempre em torno das seis horas da manhã, horário em que a circulação de ar é menos intensa, o que possibilitou que a nuvem de inseticida subisse lentamente através do dossel. O inseticida empregado foi Lambdacialotrina a 0,5% (Icon ®), um piretróide sintético não residual, diluído em óleo diesel a uma concentração de 1%, que associado ao sinergista (DDVP 0,1%), aumenta o efeito de queda sobre os organismos, diminuindo o seu deslocamento. Em cada unidade amostral foi efetuada uma nebulização e a 66 retirada das amostras ocorreu duas horas após a aplicação do inseticida (Battirola et al., 2005;

Battirola, 2007; Yamazaki et al. (in press)).

O estudo conduzido nas formações de cambarazal e cordilheira utilizaram quadrantes amostrais e seguiram estes mesmos procedimentos, entretanto, não selecionaram apenas um indivíduo, mas sim todos os componentes do dossel presentes nos quadrantes de 5 x 5 m². As

áreas foram mapeadas e divididas em quadrantes (25 m²), dos quais, por meio de sorteio, foram selecionados três para cada unidade amostral, totalizando 30 quadrantes por período sazonal. Foram avaliadas cinco unidades de cambarazais e cinco cordilheiras durante os períodos de seca de 2012 e 2013 e cheia de 2013 e 2014.

Figura 1. Ilustração do delineamento aplicado para a coleta de Formicidae utilizando a termonebulização de copas (canopy fogging) do Pantanal de Mato Grosso 67 Troncos: Para coleta de dados em troncos de V. divergens empregaram-se fotoecletores de

árvore, que podem ser direcionados, “upwards” para amostragem de indivíduos que se deslocam do solo em direção à copa (Funke, 1971) e “downwards” para aqueles que se movem da copa em direção ao solo (Adis, 1981) (Figura 2). Detalhes dessa amostragem são apresentados por (Battirola et al., 2009). Foram utilizados três fotoecletores de tronco, um para amostragem do solo em direção à copa, instalado a cinco metros de altura, outro na mesma direção, porém instalado a meio metro de altura, e um terceiro para interceptar aqueles que migram da copa em direção ao solo também a cinco metros de altura. Os fotoecletores foram instalados sobre os troncos de três indivíduos de V. divergens localizados na porção central de um cambarazal e monitorados quinzenalmente entre janeiro de 2004 e março de

2005 (Battirola, 2007; Battirola et al., 2009).

Figura 2. Ilustração dos fotoecletores de árvore direcionados para cima (“upwards”) e para baixo (“downwards”) em troncos de V. divergens, do Pantanal de Mato Grosso. 68 Resultados

Ao todo foram amostradas 157 espécies de formigas sobre as diferentes unidades de vegetação, distribuídas em 39 gêneros e nove subfamílias (Apêndice A). A subfamília com maior riqueza de espécies foi Myrmicinae (68 spp.), seguida por Formicinae (28 spp.),

Pseudomyrmecinae (21 spp.) e Dolichodorinae (19 spp.). Ponerinae (10 spp.), Dorylinae (6 spp.), Ectatomminae (4 spp.), Amblyoponinae (1 sp.) e Paraponerinae (1 sp.) foram menos representativas nessas assembleias (Figura 3).

A assembleia de formigas de dossel está distribuída de forma similar entre as formações vegetacionais amostradas. Indivíduos de V. divergens e cordilheiras apresentaram maior número de espécies (79 spp., cada), seguida pela formação monodominante cambarazal

(69 spp.). A. phalerata (27 spp.) e C. fasiculata (21 spp.) corresponderam aos hospedeiros com menor número de espécies associadas (Figura 4).

A distribuição da assembleia de formigas de dossel seguiu um padrão em todos os ambientes amostrados. Em copas de V. divergens, as subfamílias Myrmicinae, Formicinae e

Dolichodorinae predominaram. Pseudomyrmecinae, Ponerinae, Dorylinae e Amblyoponinae tiveram menor ocorrência. Myrmicinae foi a que obteve maior número de gêneros e espécies, dentre os mais diversos Cephalotes Latreille, 1802 (10 spp.), Crematogaster Lund, 1831 (7 spp.) e Solenopsis Westwood, 1840 (7 spp.). A subfamília Formicinae teve maior riqueza de espécies para Camponotus (10 spp.). Em Dolichoderinae observou-se maior riqueza para

Dolichoderus Lund, 1831 (6 spp.). Dorylinae foi representada por Labidus (Jurine, 1807) (2 spp.) e Eciton Latreille, 1804 (1 sp.). A subfamília Pseudomyrmecinae apresentou apenas

Pseudomyrmex Lund, 1831, com nove espécies. Quanto ao número de espécies exclusivas, 29 espécies foram amostradas somente em copas de V. divergens. 69

Figura 3. Riqueza de espécies e gêneros de Formicidae de dossel distribuída por subfamílias obtidas em diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal de Mato Grosso.

A assembleia de formigas associada às cordilheiras, áreas com vegetação mista, caracterizou-se pela predominância de Myrmicinae, Formicinae e Ectatomminae. Grupos como Dolichodorinae, Dorylinae e Amblyoponinae, apesar de presentes, foram pouco expressivos em relação ao número de espécies. Em Myrmicinae observou-se a maior ocorrência de espécies dos gêneros Cephalotes (9 spp.) e Crematogaster (5 spp.), para

Formicinae, o gênero o mais diverso foi Camponotus (11 spp.). Observou-se ainda, que 12 espécies obtidas nesta formação vegetacional não foram registradas em nenhuma das demais

áreas avaliadas.

Nos quadrantes de dossel do cambarazal, Myrmicinae, Formicinae e

Pseudomyrmecinae corresponderam às subfamílias com o maior número de representantes.

Em Myrmicinae, os gêneros com maior ocorrência foram Cephalotes (10 spp.) e Pheidole

Westwood, 1839 (4 spp.). Dentre as Formicinae, Camponotus (12 spp.) e Brachymyrmex

Mayr, 1868 (3 spp.), predominaram. Para Dolichodorinae, Dolichoderus (5 spp.) foi o mais 70 diversificado. Apenas dois gêneros de Ectatomminae foram amostrados nessa área,

Ectatomma Smith, 1858 e Gnamptogenys Roger, 1863. Pseudomyrmecinae e Amblyoponinae foram representadas por apenas um gênero Pseudomyrmex (14 spp.) e Prionopelta Mayr,

1866 sp., respectivamente.

Em copas de A. phalerata, Myrmicinae, Formicinae e Dorylinae foram as subfamílias com maior riqueza de espécies, seguidas por Ponerinae, Dolichodorinae e Pseudomyrmecinae.

O gênero mais diverso de Myrmicinae sobre este hospedeiro foi Solenopsis (8 spp.). Dentre as

Formicinae, Camponotus foi o que apresentou maior riqueza. Oito espécies foram registradas somente sobre A. phalerata: Atta spp., Neivamyrmex pilosus (Fr. Smith, 1858),

Crematogaster quadriformis Roger, 1863, Strumygenys sp., Strumigenys elongata Roger,

1863. Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 2, Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 3 e Solenopsis

(Diplorhoptrum) sp. 4.

Em C. fasciculata observou-se a assembleia com o menor número de espécies,

Myrmicinae, Dolichodorinae e Formicinae foram as subfamílias com maior riqueza.

Myrmicinae foi representada por oito gêneros, Cephalotes (4 spp.), seguido por

Crematogaster (3 spp.) corresponderam aos mais ricos. Em relação à subfamília Formicinae,

Camponotus (3 spp.) foi o mais diverso. Para Dolichodorinae, Azteca (2 spp.) foi o gênero com mais representantes. Pseudomyrmecinae foi pouco representativa. 71

Figura 4. Riqueza de espécies e gêneros das subfamílias de formigas de dossel em diferentes espécies/formações vegetais na região norte do Pantanal de Mato Grosso. 72 Discussão

A assembleia de formigas associadas às copas de diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal possui estrutura similar entre os diferentes hospedeiros, bem como uma elevada riqueza de espécies, quando comparado a estudos em outras regiões.

Apesar das similaridades, observou-se a ocorrência de táxons específicos em cada uma das formações, evidenciando a especificidade que cada habitat possui. Estes estudos, apesar de utilizarem a mesma metodologia, foram conduzidos em períodos sazonais diferenciados e em diferentes intensidades, fatos que também podem influenciar resultados de composição e estrutura destas assembleias.

Myrmicinae, Formicinae e Dolichoderinae podem ser consideradas as principais subfamílias na composição das assembleias de dossel nessa região do Pantanal. Essas subfamílias são consideradas dominantes em assembleias associadas a copas de árvores (e.g.

Corrêa et al., 2006; Soares et al., 2013; Castaño-Meneses, 2014). Estes habitats são locais de forrageamento, nidiﬁcação e refúgio para estas formigas, caracterizadas por possuírem grandes colônias e comportamentos diversos (Hölldobler & Wilson, 1990). As mirmicíneas são extremamente adaptáveis aos mais diversos nichos ecológicos, encontradas do solo até o dossel das florestas, o que explica sua predominância em diferentes habitats (Hölldobler &

Wilson 1990; Fowler et al., 1991; Cuezzo, 1998; Fernández, 2003a).

A distribuição em diversos habitats deve-se a uma ampla variação morfológica e comportamental desse grupo, como por exemplo as formigas cultivadoras de fungo do gênero

Atta Fabricius, 1804, as polinívoras e especialistas de vegetação Cephalotes e Procryptocerus

Emery, 1887, as predadoras especialistas de mandíbula longa Strumigenys Shmit, 1860, as invasoras de origem neotropical com veneno como Solenopsis invicta (Buren, 1972) e

Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) e o hiperdiverso gênero Pheidole (Fernández, 2003a;

Longino & Snelling, 2002; Baccaro et al., 2015). Neste trabalho o gênero Cephalotes foi o 73 mais diverso, sendo constituído por formigas arborícolas que forrageiam, principalmente, durante o dia (Dornhaus & Powell, 2010).

Formicinae é amplamente distribuída na região Neotropical, são formigas arborícolas como Camponotus e Myrmelachista Roger, 1863, mas possuem representantes epigéicas e hipogéicas (Nylanderia Emery, 1906 e Paratrechina Motschoulsky, 1863), ou subterrâneas como Brachymyrmex. Algumas espécies apresentam associação com plantas e hemípteros, o que proporciona sua ocorrência em diferentes ambientes (Lach et al., 2010; Fernández,

2003b). Camponotus é o maior gênero de formigas, e foi amostrado em todas as unidades estudadas. Geralmente são formigas onívoras, com hábitos diurnos e noturnos, nidificam em cavidades no solo, em árvores vivas ou mortas. São conhecidas como formigas carpinteiras pelo hábito de nidificar em madeira, além disso, são eficientes no comportamento de recrutamento de outros indivíduos (LaPolla et al., 2011).

Dolichoderinae são cosmopolitas, onívoras e forrageiam na superfície do solo, alimentam-se de pequenos artrópodes e exsudatos de plantas, com comunicação e defesa química bem desenvolvida (Cuezzo, 2003). Alguns gêneros como Azteca, Linepithema

Mayer, 1866 e Dolichoderus são dominantes em seus habitats e de grande importância ecológica (Baccaro et al., 2015). Dolichoderus não ocorreu em todas as áreas, apesar de serem consideradas formigas dominantes.

As Dorylinae são conhecidas como formigas legionárias ou formigas de correição, com comportamento de forrageamento em massa (Brady, 2003). Essas formigas são nômades, predadoras e, geralmente, capturam outras espécies de formigas ou outros insetos sociais e são sensíveis às mudanças sazonais do ambiente (Brady et al., 2014). A maioria das espécies de

Dorylinae é, predominantemente, subterrânea, noturna, com exceção de E. burchellii

Westwood, 1842 e E. hamatum (Fabricius 1782) diurnas e de superfícies (Brady, 2003). 74 Com ampla diversidade na região Neotropical as Pseudormyrmecinae são formigas arborícolas, com hábitos alimentares diversos, forrageando e nidificando sobre galhos mortos, caules ou cavidades naturais em plantas. O gênero Pseudomyrmex, compreende aproximadamente 200 espécies para o Brasil, sendo que 20% possuem associações específicas com plantas mirmecófitas (Baccaro et al., 2015). As espécies P. tenuis (Kempf, 1960) e P. termitarius (Smith, 1855) são edáficas, e se alimentam de cupins (Fowler et al., 1991), porém foram observadas sobre as copas da vegetação amostrada. Com relação às poneromorfas registraram-se as subfamílias Amblyoponinae, Ectatomminae, Ponerinae e Paraponerinae na constituição das assembleias de dossel. Estas formigas são generalistas, podendo se alimentar de carcaças de animais ou explorar nectários e corpúsculos protéicos de plantas (Delabie et al., 2003; Fernández, 1991; Schmidt & Shattuck, 2014).

Algumas espécies foram pouco representativas, ocorrendo apenas uma vez em cada hospedeiro, esse fato pode estar relacionado ao período de coleta (Silva & Silvestre, 2004) ou a fisionomia estudada. Dentre esses indivíduos, a maioria forrageia no solo e, eventualmente, sobre árvores, como Strumygenys, Dorymyrmex (Mayr, 1866) e Platythyrea Roger, 1863, consideradas espécies epigéicas (Holldöbler & Wilson, 1990). Dentre as espécies tipicamente subterrâneas amostradas sobre os diferentes hospedeiros, destacam-se Eciton rapax Smith,

1855, Neivamyrmex diana (Forel, 1912), N. pilosus (F. Smith, 1858) e Labidus praedator (F.

Smith, 1858), não havendo relatos frequentes de coleta desses indivíduos em copas de

árvores. Entretanto foram amostradas durante o período de inundação, o que pode indicar que esses locais são utilizados como habitat temporário, devido às inundações periódicas nestas florestas, como já observarvado para espécie Acromyrmex lundi carli Santschi, 1925, que desloca seus ninhos do solo para troncos das árvores durante as inundações e, posteriormente, retornar para o solo (Adis, 1997; Adis et al., 2001) 75 Nas fisionomias monodominantes como V. divergens, A. phalerata, C. fasiculata e

áreas de cambarazal observou-se que a composição de espécie é semelhante às áreas com vegetação mista, não-monodominante (cordilheira). Demostrando que são áreas importantes para nidificação e estabelecimento das colônias (Marques et al., 2006). A cordilheira, ambiente heterogêneo, apresentou o mesmo número de espécies, porém apresenta maior riqueza de árvores, oferecendo ampla variedade de recursos, abrigos e recursos mais específicos, aumentando a competição, que é um dos fatores que regulam a riqueza de espécie de formigas (Ribas et al., 2003).

A assembleia de formigas de dossel em diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal apresenta similaridades em relação à sua composição e estrutura, bem como elevada riqueza de espécies. A ocorrência exclusiva de espécies em cada uma das formações indica, provavelmente, a especificidade que cada fisionomia possui, abrigando assembleias distintas e complexas, adaptada às condições fornecidas pela composição florística e sazonalidade da região norte do Pantanal.

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Apêndice

Apêndice A. Lista das espécies de Formicidae associadas às diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal de Mato Grosso.

Táxons A. phalerata C. fasciculata V. divergens Cambarazal Cordilheira

Amblyoponinae - - - - - Amblyoponini - - - - - Prionopelta spp. - - X X X Dolichodorinae - - - - - Dolichoderini - - - - - Azteca instabilis Smith, 1862 - X - - - Azteca trigona Emery, 1893 - - - X X Azteca spp. - X X - X Dolichoderus bispinosus (Olivier, 1792) - - X X - Dolichoderus diversus (Emery, 1894) - - X - - Dolichoderus ferrugineus Forel, 1903 - - - X - Dolichoderus lamellosus (Mayr, 1870) - - - X X Dolichoderus lobicornis (Kempf, 1959) - - X - - Dolichoderus lutosus (Smith, 1858) - - - X X Dolichoderus quadridenticulatus (Roger, 1862) - - X - - Dolichoderus spp. - - X - X Dolichoderus voraginosus MacKay, 1993 - X X X X Dorymyrmex brunneus Forel, 1908 - - - X X Dorymyrmex pyramicus alticornis Forel, 1912 - - X - - Linepithema humile (Mayr, 1868) - - - X X Linepithema micans (Forel, 1908) - - - - X Linepithema spp. X - X - - Tapinoma melanocephalum (Fabricius, 1793) - - X - - Tapinoma spp. - X X - - Dorylinae - - - - - Ecitonini - - - - - Eciton rapax Smith, 1855 - - X - - Labidus coecus (Latreille, 1802) - - X - - Labidus praedator (Smith, 1858) X - X - - Neivamyrmex diana (Forel, 1912) - - - X X Neivamyrmex pilosus (Smith, 1858) X - - - - Neivamyrmex spp. - - - - X Ectatomminae - - - - - Ectatommini - - - - - Ectatomma brunneum Smith, 1858 - - - X X Ectatomma planidens Borgmeier, 1939 - - - - X Ectatomma tuberculatum (Olivier, 1792) - - - - X Gnamptogenys moelleri (Forel, 1912) - - - X X 84

Formicinae - - - - - Brachymyrmecini - - - - - Brachymyrmex heeri Forel, 1874 - X - X X Brachymyrmex patagonicus Mayr, 1868 - - - X X Brachymyrmex spp. X - X X X Myrmelachista spp. - - X - - Nylanderia spp. - - - X X Paratrechina spp. X - X - - Camponotini - - - - - Camponotus arboreus Smith, 1858 - X - X X Camponotus cingulatus Mayr, 1870 - - X - - Camponotus crassus Mayr, 1862 - - - X X Camponotus fastigatus Roger, 1863 - - - X X Camponotus leydigi Forel, 1886 - - - X X Camponotus melanoticus Emery, 1894 - X - - - Camponotus novogranadensis Mayr, 1870 - - X - - Camponotus renggeri Emery, 1894 - - - X X Camponotus rufipes (Fabricius, 1775) - - - X X Camponotus sexguttatus (Fabricius, 1793) - - - X X Campontus bidens Mayr, 1870 - - - X - Camponotus (Myrmaphaenus) sp. 1 - X X - - Camponotus (Myrmobrachys) crassus Mayr, 1862 X - X - - Camponotus (Myrmobrachys) sp. 1 X - X X X Camponotus (Myrmobrachys) sp. 2 X - X - - Camponotus (Myrmophaenus) sp. 2 - - - X X Camponotus (Myrmosphincta) sexguttatus (Fabricius, 1793) X - X - - Camponotus (Myrmotryx) rufipes (Fabricius, 1775) X - X - - Camponotus (Tanaemyrmex) melanoticus Emery, 1894 X - X - - Camponotus (Tanaemyrmex) sp. 3 - - - X X Camponotus (Tanaemyrmex) sp. 4 - - - X X Camponotus sp. 6 - - X - - Myrmicinae - - - - - Attini - - - - - Acromyrmex lundi carli Santschi, 1925 - - X - - Acromyrmex rugosus (Smith, 1858) - - - - X Apterostigma gr. pilosum sp. 1 - - X - - Atta laevigata Smith, 1858 - - - - X Atta sexdens rubropilosa Forel, 1908 - - - X X Atta spp. X - - - X Cephalotes angustus (Mayr, 1862) - - X - - Cephalotes atratus Linnaeus, 1758 - X X X X Cephalotes clypeatus (Fabricius, 1804) X - X - - Cephalotes eduarduli (Forel, 1820) - - X - - Cephalotes grandinosus (Smith, 1860) - X - - - Cephalotes guayaki De Andrade, 1999 - - X X - Cephalotes maculatus (Smith, 1876) - - - X X Cephalotes minutus (Fabricius, 1804) - X X X X Cephalotes pallidoides De Andrade, 1999 - - X - - 85

Cephalotes pallidus De Andrade, 1999 X - - X X Cephalotes pavonii (Latreille, 1809) - X - X - Cephalotes persimilis De Andrade, 1999 - - X X X Cephalotes pusillus (Klug, 1824) - - X X X Cephalotes sp. 1 - - - - X Cephalotes gr. laminatus sp. 2 - - - X X Cephalotes gr. depressus sp. - - X - - Cephalotes umbraculatus (Fabricius, 1804) - - - X X Cyphomyrmex rimosus (Spinola, 1851) - - X - - Cyphomyrmex transversus Emery, 1894 - - X - - Mycocepurus goeldii (Forel, 1893) X - X - X Pheidole astur Wilson, 2003 - - - X X Pheidole fallax Mayr, 1870 - - X - - Pheidole megacephala (Fabricius, 1793) - - X - - Pheidole radoszkowskii Mayr, 1884 - - X - - Pheidole gr. (Fallax) sp. 1 - - X X X Pheidole gr. (Flavens) sp. 5 - - - - X Pheidole gr. (Flavens) sp. 6 - - - X X Pheidole spp. X - X X - Procryptocerus hylaeus Kempf, 1951 - - - X - Trachymyrmex sp. - - - - X Wasmannia auropunctata (Roger, 1863) - X X X X Wasmannia rochai Forel, 1912 - - X X X Crematogastrini - - - - - Carebara anophthalma (Emery, 1906) - X - - - Crematogaster arcuata Forel, 1899 - X - - - Crematogaster brasiliensis Mayr, 1878 - - - X X Crematogaster crinosa Mayr, 1862 - - - - X Crematogaster curvispinosus Mayr, 1862 - - X X X Crematogaster nigropilosa Mayr, 1870 - - X - - Crematogaster quadriformis Roger, 1863 - X - - - Crematogaster tenuicula Forel, 1804 - - X - - Crematogaster victma Smith, F. 1858 - - X X X Crematogaster (Orthocrema) sp. 1 pr. quadriformis X - X - - Crematogaster (Orthocrema) sp. 1 - - X - - Crematogaster spp. - X X - X Nesomyrmex sp. 3 - - - X - Nesomyrmex sp. 1 - X - - - Nesomyrmex tristani (Emery, 1896) - - X X X Nesomyrmex wilda (Smith, 1943) - - X X - Strumigenys elongata Roger, 1863 X - - - - Strumigenys trinidadensis Wheeler, 1922 - - - X - Strumigenys sp. X - - - - Xenomyrmex spp. - - - X X Solenopsidini - - - - - Solenopsis globularia (Smith, 1858) - X - - - Solenopsis invicta Buren, 1972 - - X - - Solenopsis saevissima (Smith, 1855) X - X - - 86

Solenopsis sp. cf. substituta - - X - - Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 1 X - X - - Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 2 X - - - - Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 3 X - - - - Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 4 X - - - - Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. 5 - - X - - Solenopsis spp. - - X X X Ponerinae - - - - - Platythyreini - - - - - Platythyrea pilosula (Smith. 1858) - - X - - Ponerini - - - - - Hypoponera opaciceps (Mayr, 1887) - - X - X Hypoponera spp. X - X - X Neoponera curvinodis (Forel, 1899) - - - X X Neoponera foetida (Linnaeus, 1758) - - - X - Neoponera unidentata (Mayr, 1862) - - X - X Neoponera villosa (Fabricius, 1804) - - - X X Odontomachus bauri Emery, 1891 X - - X - Pachycondyla. gr. stigma sp - - X - - Paraponerinae - - - - - Paraponerini - - - - - Paraponera clavata (Fabricius, 1775) - - - - X Pseudomyrmecinae - - - - - Pseudomyrmecini - - - - - Pseudomyrmex atripes (Smith, 1860) - - X X X Pseudomyrmex curacaensis (Forel, 1912) - - X X X Pseudomyrmex dendroicus (Forel, 1904) - - - - X Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804) X - X X X Pseudomyrmex pallidus (Smith, 1855) - X - - - Pseudomyrmex pupa (Forel, 1911) - - - X X Pseudomyrmex rochai (Forel, 1912) - - - X X Pseudomyrmex schuppi (Forel, 1901) - - - X X Pseudomyrmex sericeus (Mayr, 1870) - - X - - Pseudomyrmex gr. Oculatus sp. - - X - - Pseudomyrmex tenuis (Fabricius, 1804) - - - - X Pseudomyrmex tenuissimus (Emery, 1906) - - X X X Pseudomyrmex termitarius (Smith, 1855) - X - X X Pseudomyrmex triplarinus (Weddell, 1850) - - - X - Pseudomyrmex unicolor (Smith, 1855) - - X - - Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 1 - - X X X Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 2 - - X - X Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 3 - - - X - Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 4 - - - X X Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 5 - - - X - Pseudomyrmex gr. pallidus sp. 6 - - - X X

CONCLUSÃO GERAL

1. A riqueza e composição da assembleia de formigas de dossel são diferentes entre as áreas monodominantes e não monodominantes, apresentando variação, entre os períodos de seca e cheia em ambas as formações vegetacionais. Demostrando que a sazonalidade hidrológica do Pantanal influencia a assembleia de formigas entre os ambientes estudados. 2. A assembleia de Fomicidae de dossel das fitofisionomias estudadas apresentou variação em função do espaço (formações vegetacionais) e do tempo (sazonalidade). A heterogeneidade de habitats, gerada pela diversidade vegetal, influencia a riqueza de formigas de dossel, evidenciando que esta riqueza esta associada à variedade de habitats presentes neste ecossistema. 3. As diferentes formações vegetacionais na região norte do Pantanal apresenta similaridades em relação à sua composição e estrutura, bem como elevada riqueza de espécies de formigas de dossel. A especificidade que cada fisionomia possui, abriga ocorrência exclusiva de espécies em cada uma das formações. 4. Os resultados obtidos nesse estudo contribuem para o conhecimento sobre a riqueza de formigas de dossel para a região norte do Pantanal de Mato Grosso, além de fornecer dados para estudos futuros da biodiversidade de dossel no Pantanal. 88

ANEXOS

Anexo A

Biotropica ISSN0006-3606 Qualis A2 (Ciências Ambientais) http://biotropica.org/ BIOTROPICA – JOURNAL OF THE ASSOCIATION FOR TROPICAL BIOLOGY AND CONSERVATION CHECKLIST FOR PREPARATION OF MANUSCRIPTS AND ILLUSTRATIONS (updated February 2010)

Online submission and review of manuscripts is mandatory effective 01 January 2005. Please format your paper according to these instructions and then go to the following website to submit your manuscript (http://mc.manuscriptcentral.com/bitr). Contact the BIOTROPICA Office for assistance if you are unable to submit your manuscript via Manuscript Central ([email protected]). Authors are requested to provide a cover letter that details the novelty, relevance and implications of their work, and a brief explanation of the suitability of the work for BIOTROPICA. The number of words in the manuscript should also be given in the cover letter. Owing to limited space within Biotropica we ask authors to place figures and tables that do not have central relevance to the manuscript as online Supporting Information (SI). SI accompanies the online version of a manuscript and will be fully accessible to everyone with electronic access to Biotropica. Authors are welcome to submit supplementary information, including photographs, for inclusion as SI, although all such material must be cited in the text of the printed manuscript. The Editor reserves the right to make decisions regarding tables, figures and other materials in SI. If authors disagree with the Editor’s decision, they could ask for such tables and figures to be included in the printed article on the condition that the authors cover the additional page charges incurred at the rate of US $60 per page. I. General Instructions Q Publication must be in English, but second abstract in other languages (such as Spanish, French, Portuguese, Hindi, Arabic, Chinese etc.) may be published as online Supporting Information. BIOTROPICA offers assistance in editing manuscripts if this is required (see English Editorial Assistance below). Second abstracts will not be copy-edited and the author(s) must take full responsibility for content and quality. Q Manuscripts may be submitted in the following categories, based on these suggested word limits: Paper (up to 5000 words) Insights (up to 2000 words) Review (up to 8000 words) Commentary (up to 2000 words) Word counts exclude title page, abstract(s), literature cited, tables, figures, or appendices. Q Use 8.5" x 11" page size (letter size). Double space everything, including tables, figure legends, abstract, and literature cited. Q Use a 1" margin on all sides. Align left. Avoid hyphens or dashes at ends of lines; do not divide a word at the end of a line. Q Use standard 12 point type (Times New Roman). Q Indent all but the first paragraph of each section. Q Use italics instead of underline throughout. Italicize non-English words such as e.g., i.e., et al., cf., ca, n.b., post-hoc, and sensu (the exceptions being ‘vs.’ and ‘etc.’). Q Include page number in the centre of all pages. Do use line numbering starting on each page. Q Cite each figure and table in the text. Tables and figures must be numbered in the order in which they are cited in the text. Q Use these abbreviations: yr (singular & plural), mo, wk, d, h, min, sec, diam, km, cm, mm, ha, kg, g, L, g/m2 Q For units, avoid use of negative numbers as superscripts: use the notation /m2 rather than m-2. Q Write out other abbreviations the first time they are used in the text; abbreviate thereafter: "El Niño Southern Oscillation (ENSO) . . ." Q Numbers: Write out one to ten unless a measurement (e.g., four trees, 6 mm, 35 sites, 7 yr, 10 × 5 m, 89

> 7 m, ± SE) or in combination with other numbers (e.g., 5 bees and 12 wasps). Use a comma as a separator in numbers with more than four digits (i.e., 1000, but 10,000); use decimal points as in 0.13; 21°C (no spaces); use dashes to indicate a set location of a given size (e.g., 1-ha plot). Q Spell out ‘percent’ except when used in parentheses (20%) and for 95% CI. Q Statistical abbreviations: Use italics for P, N, t, F, R2, r, G, U, N, χ2 (italics, superscripts non-italics); but use roman for: df, SD, SE, SEM, CI, two-way ANOVA, ns Q Dates: 10 December 1997; Times: 0930 h, 2130 h Q Latitude and Longitude are expressed as: 10°34′21″ N, 14°26′12″ W Q Above sea level is expressed as: asl Q Regions: SE Asia, UK (no periods), but note that U.S.A. includes periods. Q Geographical place names should use the English spelling in the text (Zurich, Florence, Brazil), but authors may use their preferred spelling when listing their affiliation (Zürich, Firenze, Brasil). Q Lists in the text should follow the style: …: (1) … ; (2)…; and (3)…, as in, “The aims of the study were to: (1) evaluate pollination success in Medusagyne oppositifolia; (2) quantify gene flow between populations; and (3) score seed set.” Q Each reference cited in text must be listed in the Literature Cited section, and vice versa. Double check for consistency, spelling and details of publication, including city and country of publisher. Q For manuscripts ACCEPTED for publication but not yet published, cite as Yaz (in press) or (Yaz, in press). Materials already published online can be cited using the digital object identifier (doi) Q Literature citations in the text are as follows: One author: Yaz (1992) or (Yaz 1992) Two authors: Yaz and Ramirez (1992); (Yaz & Ramirez 1992) Three or more authors: Yaz et al. (1992), but include ALL authors in the literature cited section. Q Cite unpublished materials or papers not in press as (J. Yaz, pers. obs.) or (J. Yaz, unpubl. data). Initials and last name must be provided. ‘In prep’ or ‘submitted’ are NOT acceptable, and we encourage authors not to use ‘pers. obs.’ or ‘unpubl. data’ unless absolutely necessary. Personal communications are cited as (K. A. Liston, pers. comm.). Q Use commas (Yaz & Taz 1981, Ramirez 1983) to separate citations, BUT use semicolon for different types of citations (Fig. 4; Table 2) or with multiple dates per author (Yaz et al. 1982a, b; Taz 1990, 1991). Order references by year, then alphabetical (Azy 1980, Yaz 1980, Azy 1985). Q Assemble manuscripts in this order: Title page Abstract (s) Key words Text Acknowledgments (spelled like this) Literature cited Tables Appendix (when applicable) Figure legends (one page) Figures Q For the review purpose, submit the entire manuscript, with Tables, Figure legends and Figures embedded at the end of the manuscript text, as a Microsoft Word for Windows document (*.doc), or equivalent for Mac or Linux. Do NOT submit papers as pdf files.

II. Title Page Q Running heads two lines below top of page. LRH: Yaz, Pirozki, and Peigh (may not exceed 50 characters or six author names; use Yaz et al.) RRH: Seed Dispersal by Primates (use capitals; may not exceed 50 characters or six words) Q Complete title, flush left, near middle of page, Bold Type and Initial Caps, usually no more than 12 words. Q Where species names are given in the title it should be clear to general readers what type(s) of organism(s) are being referred to, either by using Family appellation or common name. For example: ‘Invasion of African Savanna Woodlands by the Jellyfish tree Medusagyne oppositifolia’, or ‘Invasion of African Savanna Woodlands by Medusagyne oppositifolia (Medusagynaceae)’ Q Titles that include a geographic locality should make sure that this is clear to the general reader. For example: ‘New Species of Hummingbird Discovered on Flores, Indonesia’, and NOT ‘New Species of Hummingbird Discovered on Flores’. Q Below title, include author(s) name(s), affiliation(s), and unabbreviated complete address(es). Use superscript number(s) following author(s) name(s) to indicate current location(s) if different than above. In multi-authored papers, additional footnote superscripts may be used to indicate the corresponding author and e-mail address. Please refer to a current issue. Q At the bottom of the title page every article must include: Received ; revision accepted . (BIOTROPICA will fill in dates.) 90

III. Abstract Page Q Abstracts should be concise (maximum of 250 words for papers and reviews; 50 words for Insights; no abstract for Commentary). Include brief statements about the intent, materials and methods, results, and significance of findings. The abstract of Insights should emphasise the novelty and impact of the paper. Q Do not use abbreviations in the abstract. Q Authors are strongly encouraged to provide a second abstract in the language relevant to the country in which the research was conducted, and which will be published as online Supporting Information. This second abstract should be embedded in the manuscript text following the first abstract. Q Provide up to eight key words after the abstract, separated by a semi-colon (;). Key words should be listed alphabetically. Include location, if not already mentioned in the title. See style below. Key words should NOT repeat words used in the title. Authors should aim to provide informative key words— avoid words that are too broad or too specific. Q Key words: Melastomataceae; Miconia argentea; seed dispersal; Panama; tropical wet forest.— Alphabetized and key words in English only. IV. Text Q No heading for Introduction. First line or phrase of Introduction should be SMALL CAPS. Q Main headings are METHODS, RESULTS, and DISCUSSION: All CAPITALS and Bold. Flush left, one line. Q One line space between main heading and text Q Second level headings: SMALL CAPS, flush left, Capitalize first letter, begin sentence with em-dash, same line (e.g., INVENTORY TECHNIQUE.—The ant inventory…). Q Use no more than second level headings. Q Do not use footnotes in this section. Q References to figures are in the form of ‘Fig. 1’, and tables as ‘Table 1’. Reference to online Supporting Information is as ‘Fig. S1’ or ‘Table S1’. V. Literature Cited Q No ‘in prep.’ or ‘submitted’ titles are acceptable; cite only articles published or ‘in press’. ‘In press’ citations must be accepted for publication. Include journal or publisher. Q Verify all entries against original sources, especially journal titles, accents, diacritical marks, and spelling in languages other than English. Q Cite references in alphabetical order by first author's surname. References by a single author precede multi-authored works by the same senior author, regardless of date. Q List works by the same author chronologically, beginning with the earliest date of publication. Q Insert a period and space after each initial of an author's name; example: YAZ, A. B., AND B. AZY. 1980. Q Authors Names: use SMALL CAPS. Q Every reference should spell out author names as described above. BIOTROPICA no longer uses ‘em- dashes’ (—) to substitute previously mentioned authors. Q Use journal name abbreviations (see http://www.bioscience.org/atlases/jourabbr/list.htm). If in doubt provide full journal name. Q Double-space. Hanging indent of 0.5 inch. Q Leave a space between volume and page numbers and do not include issue numbers. 27: 3–12 Q Article in books, use: AZY, B. 1982. Title of book chapter. In G. Yaz (Ed.). Book title, pp. 24–36. Blackwell Publications, Oxford, UK. Q Dissertations, use: ‘PhD Dissertation’ and ‘MSc Dissertation’. VI. Tables Q Each table must start on a separate page, double-spaced. The Table number should be in Arabic numerals followed by a period. Capitalize first word of title, double space the table caption. Caption should be italicized, except for words and species names that are normally in italics. Q Indicate footnotes by lowercase superscript letters (a, b, c, etc.). Q Do not use vertical lines in tables. Q Ensure correct alignment of numbers and headings in the table (see current issues) Q Tables must be inserted as a Word table or copy and pasted from Excel in HTML format. VII. Figure Legends Q Double-space legends. All legends on one page. Q Type figure legends in paragraph form, starting with ‘FIGURE’ (uppercase) and number. Q Do not include ‘exotic symbols’ (lines, dots, triangles, etc.) in figure legends; either label them in the figure or refer to them by name in the legend. 91

Q Label multiple plots/images within one figure as A, B, C etc, as in ‘FIGURE 1. Fitness of Medusagyne oppositifolia as indicated by (A) seed set and (B) seed viability’, making sure to include the labels in the relevant plot. VIII. Preparation of Illustrations or Graphs Please consult http://www.blackwellpublishing.com/bauthor/illustration.asp for detailed information on submitting electronic artwork. We urge authors to make use of online Supporting Information, particularly for tables and figures that do not have central importance to the manuscript. If the editorial office decides to move tables or figures to SI, a delay in publication of the paper will necessarily result. We therefore advise authors to identify material for SI on submission of the manuscript. Q Black-and-white or half-tone (photographs), drawings, or graphs are all referred to as ‘Figures’ in the text. Consult editor about color figures. Reproduction is virtually identical to what is submitted; flaws will not be corrected. Consult a recent issue of BIOTROPICA for examples. Q If it is not possible to submit figures embedded within the text file, then submission as *.pdf, *.tif or *.eps files is permissible. Q Native file formats (Excel, DeltaGraph, SigmaPlot, etc.) cannot be used in production. When your manuscript is accepted for publication, for production purposes, authors will be asked upon acceptance of their papers to submit: – Line artwork (vector graphics) as *.eps, with a resolution of > 300 dpi at final size – Bitmap files (halftones or photographs) as *.tif or *.eps, with a resolution of >300 dpi at final size Q Final figures will be reduced. Be sure that all text will be legible when reduced to the appropriate size. Use large legends and font sizes. We recommend using Arial font (and NOT Bold) for labels within figures. Q Do not use negative exponents in figures, including axis labels. Q Each plot/image grouped in a figure or plate requires a label (e.g., A, B). Use upper case letters on grouped figures, and in text references. Q Use high contrast for bar graphs. Solid black or white is preferred. IX. Insights (up to 2000 words) Title page should be formatted as with Papers (see above) Q No section headings. Q Up to two figures or tables (additional material can be published as online Supporting Information). X. Appendices Q We do NOT encourage the use of Appendices unless absolutely necessary. Appendices will be published as online Supporting Information in almost all cases. Q Appendices are appropriate for species lists, detailed technical methods, mathematical equations and models, or additional references from which data for figures or tables have been derived (e.g., in a review paper). If in doubt, contact the editor. Q Appendices must be referred to in the text, as Appendix S1. Additional figures and tables may be published as SI (as described above), but these should be referred to as Fig. S1, Table S1. Q Appendices should be submitted as a separate file. Q The editor reserves the right to move figures, tables and appendices to SI from the printed text, but will discuss this with the corresponding author in each case. English Editorial Assistance Authors for whom English is a second language may choose to have their manuscript professionally edited before submission to improve the English and to prepare the manuscript in accordance with the journal style. Biotropica provides this service as the cost of US$ 25, - per hour. Please contact the Biotropica office at [email protected] if you wish to make use of this service. The service is paid for by the author and use of a service does not guarantee acceptance or preference for publication. Manuscripts that are scientifically acceptable but require rewriting to improve clarity and to conform to the Biotropica style will be returned to authors with a provisional acceptance subject to rewriting. Authors of such papers may use the Biotropica editing service at the cost of US$ 25, - per hour for this purpose. Most papers require between two to four hours, but this is dependent on the work required. Authors will always be contacted should there be any uncertainty about scientific meaning, and the edited version will be sent to authors for final approval before proceeding with publication. Questions? Please consult the online user’s guide at Manuscript Central first before contacting the editorial office Phone: 0041 44 632 89 45 Editor's Phone: 0041 44 632 86 27 Fax: 0041 44 632 15 75 [email protected] Please use this address for all inquiries concerning manuscripts and editorial correspondence. 92

Anexo B

Sociobiology

ISSN 2447-8067 Http://periodicos.uefs.br/ sociobiology

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Author Guidelines SECTION I - Manuscript preparation 1- Manuscript file formatting All manuscripts submitted to Sociobiology must be written in English, with clarity and readability in mind. Manuscripts are subject to editing to ensure conformity to editorial standards and journal style.  Submit manuscript as an MS Word or RTF file with a page size Letter, 8.5 x 11".  Use continuous line numbering on all pages of your manuscript.  Type all as double-spaced, with 1-inch margins, and do not right justify text.  Use the font Times (New) Roman with a size of 12 point.  Left-justify the title, author line, affiliation lines, subheadings, text, and References Cited.  Insert tabs, not spaces, for paragraph indents.  Use italicization only to indicate scientific names (including viruses), symbols or variables, and words that are defined.  Use quotation marks for quoted material only.  Use American English spelling throughout and follow Merriam-Webster's New Collegiate Dictionary, 10th ed., for guidance on spelling.  Number pages consecutively, beginning with the title page.  Lines in the manuscript must be numbered.  Begin each of the following on a separate page and arrange in the following order: title page, abstract and key words (three to six words), manuscript text, acknowledgments, references cited, footnotes, tables, figure legends, and figures.  Type all captions on a separate page and put each figure and table on a separate page.  Make sure the file size (in Word, Libre Office or TRF format) does not exceed 2MB. This is the maximum upload file size in the OJS setup. If the manuscript is larger than that due to figures of high resolution, leave only figure legends in the manuscript file. Prepare figures in JPG or GIF format with size up to 2MB and upload individual figures as supplementary files. During the upload of supplementary files, in step 4, name the files with titles corresponding to the number of figures in the manuscript text. Check the option "Present supplementary files to reviewers".  The sequence to correctly upload files in steps 2 (original article) and 4 (supplementary files) of the electronic submission is to choose the file (OJS will access your File Manager program), to click the Upload button, and then click the button "Save and continue". Upload as many supplementary files as needed repeating this sequence. After you are finished with the uploads, click "Save and continue". You will reach stpe 5 "Confirmation". Click the button "Finish Submission". 2- Manuscript Preparation Instructions 2.1- Front page Justify the complete name and the regular and electronic mail addresses of corresponding author on the upper right of the page. Center-justify the title using capital initials (except for prepositions and articles). Scientific names in the title must be followed by the author's name (without the year) and by the order and family names in parentheses. Author(s) name(s) should be center-justified below the title using small capital letters. Only initials of the first and middle names of authors shall be provided, followed by the family names in full. Names of different authors are separated by commas, without the use of "and' or "&' (Examples: RJ GUPTA; LG SIMONS, F NIELSEN, SB KAZINSKY). Skip one line and list each authors' affiliation identified by call numbers whenever more than one address is listed. Skip another line and provide a running title, no longer than 60 characters. 2.2 - Page 2 – Abstract The abstract must be easy to understand and not require reference to the body of the article. Only very important results must be presented in the abstract; it must not contain any abbreviations or statistical details. Type ABSTRACT followed by a hyphen and the text. The abstract must be one-paragraph long and not exceed 250 words. Skip one line and type Keywords. Type three to five keywords separated by commas, preferably ones not present in the title. 93

2.3 - Main Text Introduction - This section of the manuscript must clearly contextualize the research problem and state the scientific hypothesis being tested, as well as the research objectives. Material and Methods - This section must provide enough information for the research to be replicated. Please include the statistical design and, if necessary, the name of the program used for analysis. Results and Discussion - This section can be grouped or kept as separate sections. In Results, mean values must be followed by the mean standard error and the number of observations. Use two decimals for mean values and for standard errors. Articles for which Analisys of Variance was performed shall present an ANOVA table containing sources of variation, DF, SS, F statistics and P-value. Conclusions must be stated at the end of discussion. Acknowledgments - The text must be concise and contain the recognition to people first, and then institutions and/or sponsors. References - Under the section title, type the references, in alphabetical order, one per paragraph, with no space between them.

 The authors’ family names are typed first in full, followed by capital initials, followed by period.  Use a comma to separate the names of authors.  Add the reference year after the authors' family name, between parentheses.  Abbreviate the titles of the bibliographical sources, starting with capital letters. Use journal abbreviations according to the ISI journal abbreviations list http://www.efm.leeds.ac.uk/~mark/ISIabbr/  Please avoid citations of dissertations, theses, and extension materials. Do not cite monographs, partial research reports, or abstracts of papers presented at scientific meetings.  Whenever possible type the DOI number at the end of the reference. Most articles published in the 2000's have a DOI number. Examples of reference style: Book Hölldobler, B. & Wilson, E.O. (1990). The Ants. Cambridge: Harvard University Press, 732 p Chapter or article in an edited book Cushman, J.H. & Addicott, J.F. (1991). Conditional interactions in ant-plant-herbivore mutualisms. In C.R. Huxley & D.F. Cutler (Eds.), Ant-plant interactions (pp. 92-103). Oxford: Oxford University Press. Chapter or article in an edited book, online Author, A. (year). Title of book. [details about the format if available]. Retrieved from web address or DOI Journal article Bolton, B. (2011). Catalogue of species-group taxa. http://gap.entclub.org/contact.html. (accessed date: 1 March, 2011). Matsuura, K., Himuro, C., Yokoi, T., Yamamoto, Y., Vargo, E. L. & Keller, L. (2010). Identification of a pheromone regulating caste differentiation in termites. Proc. Nat. Acad. Sci. USA 107: 12963-12968. doi: 10.1073/pnas.1004675107  The issue number should be indicated only if each issue of a journal begins on page 1.  Capitalise only the first letter of the first word of an article title and subtitle, and any proper nouns.  Capitalise the first letter of every main word in the journal title.  Include a digital object identifier (DOI) if provided Journal article, online Liu, N., Cheng, D.M., Xu, H.H. & Zhang, Z.X. (2011). Behavioral and Lethal Effects of α-terthienyl on the Red Imported Fire Ant (RIFA). Chin. Agri. Sci., 44: 4815-4822. Retrived from: http://211.155.251.135:81/Jwk_zgnykx/EN/Y2011/V44/I23/4815 Group or organisation as author Organisation Name. (Year). Details of the work as appropriate to a printed or electronic form. Tables Tables must be placed separately, one per page, after the References section. Please number tables consecutively with Arabic numbers at the same order they are referred to in the text. Footnotes must have call numbers. Use the word "Table" in full in the text (example: Table 1). Example of a table title: Table 1. Frequency of the four types of ovaries within the colonies of Angiopolibia pallens. Figures Insert the list of figures after the tables. Use the abbreviation "Fig" in the titles and in the text (such as Fig 3). Figures must be in jpg or gif format, according to the following guidelines: Use JPEG for photographs and images of realistic scenes Generally speaking, JPEG is superior to GIF for storing full-color or grey-scale images of "realistic" scenes; that means scanned photographs and similar material. Any continuous variation in color, such as occurs in highlighted or shaded areas, will be represented more faithfully and in less space by JPEG than by GIF. JPEG has a hard time with very sharp edges: a row of pure-black pixels adjacent to a row of pure-white pixels, for example. Sharp edges tend to come out blurred unless you use a very high quality setting. Edges this sharp are rare in scanned photographs, but are fairly common in graphics files: borders, overlaid text, etc. The blurriness is particularly objectionable with text that's only a few pixels high. If you have a graphics with a lot of small-size overlaid text, don't JPEG it, save it as GIF.

Use GIF for black and white, simple line and text graphics. 94

GIF is the abbreviation for Graphics Interchange Format. The images saved in this format lose a lot of color information by being reduced to 256 colors (8 bits per pixel). That makes it not such a good format for photographs and large images but ideal for storing graphics with a limited number of colors such as line and bar graphics, simple drawings, logos, text, diagrams, small images or pictures in greyscale. . Use original or high resolution figures (with a minimum resolution of 300 dpi). Whenever possible, graphs shall be prepared in MS Excell or a similar/compatible open source program. Example of a figure title: Fig 1. Nest of Angiopolibia pallens. A – General view of a nest. B – The combs suspended from those above by pedicels. The large arrow indicates the main pedicel, the small one indicates an auxiliary pedicel.

3- In-text Citations Scientific names Write the scientific names in full, followed by the author's family name, when they are first mentioned in the Abstract and in the body of the text, e.g.: Polistes canadensis (L.). Use the abbreviated generic name (e.g.: P. canadensis) in the rest of the manuscript, except in tables and figures, where the species name shall be typed in full. One author When you refer to a single author, include the author's family name and year of publication, using one of the forms shown here. Ginsberg (2005) argues that local diversity of bees is driven by species selection from a regional diversity pool. or Local diversity of bees is driven by species selection from a regional diversity pool (Ginsberg, 2005). Multiple authors For two authors, include the family names of both authors and year. According to Smith and Velasquez (2009) chaparrals are a source of endemism for ants in the Venezuelan Andes. or Chaparrals are a source of endemism for ants in the Venezuelan Andes (Smith & Velazquez, 2009). Use 'and' when family names are outside parentheses; use '&' when family names are inside parentheses. In the case of three or more authors, cite first authors’ family name, plus 'et al.' and the year. Multiple references If more than one reference has to be cited, follow the chronological order of publication, separated with semicolons (for example: Xia & Liu, 1998; Saravanah, 2003; Balestreri, 2006; Ustachenko et al., 2010). Use 'and' when family names are outside parentheses; use '&' when family names are inside parentheses. Secondary source Some citations refer to one author (secondary) who cites another (primary). Yamamoto (as cited in Harvey, 2010) disagrees with the taxonomic review of the genus Camponotus presented by Gold (2008). Note: The entry in the reference list is under Harvey. Article or chapter in an edited book If a chapter or article written by a contributor author to an edited book has to be cited, acknowledge the author of the chapter or article. This author is cited in text (that is, in the body of the paper) in the same way as for one or more authors. Group or organisation as author Whenever the author is a government agency, association, corporate body or the like, which has a familiar or easily understandable acronym, it is cited as follows: The reduction of industry polluting particles in Cleveland resulted in the increase of bee species richness in park areas in the 1990’s (Environmental Protection Agency [EPA], 2006). Note: The entry in the reference list is under Environmental Protection Agency.

Personal communication Personal communications are understood as letters, e-mails, personal interviews, telephone conversations and the like. They must be in text only and are not included in a reference list. J. Ahmed (personal communication, May 11, 2010) indicated … … (L. Stainer, Senior Researcher, Social Insects Study Centre, personal communication, June 4, 2009)

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ISSN: 2447-8067 1

Diversidade de Curculionidae (Hexapoda: Coleoptera) fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil

Artigo preparado para submissão ao periódico Journal of Insect Conservation (A2) (1,717) - Normas Anexo X

Juliano Bonatti1,2,*, Leandro Dênis Battirola3, Marcos Vinícius Carneiro Vital4, Germano Henrique Rosado Neto5, Marinêz Isaac Marques1

1 Instituto de Biociências, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Federal de Mato Grosso, Av. Fernando Correia da Costa, 2367, 78060-900, Cuiabá-MT, Brasil 2 Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia de Mato Grosso, campus Cuiabá - Bela Vista, Cuiabá-MT, Brasil 3 Instituto de Ciências Naturais, Humanas e Sociais, Universidade Federal de Mato Grosso, campus Sinop. Sinop-MT, Brasil 4 Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de Alagoas, Maceió-AL, Brasil 5 Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná, Curitiba-PR, Brasil * Autor para correspondência. Juliano Bonatti [email protected]

Resumo A influência dos efeitos do regime hídrico e a distribuição da vegetação são fatores-chaves que atuam sobre distribuição da diversidade dos invertebrados em áreas úmidas. O objetivo deste estudo foi avaliar, em períodos sazonais distintos, a abundância, riqueza, diversidade, composição e estrutura da assembleia de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes de Vochysia divergens Pohl (Vochysiaceae) (cambarazais) e de florestas não-monodominantes (cordilheiras) na região do Pantanal de Poconé. O método empregado para a obtenção dos indivíduos foi a termonebulização de copas durante quatro períodos sazonais, duas estações de seca (2012 e 2013) e duas de cheia (2013 e 2014). Os dois tipos de formações florestais avaliados comportam assembleias distintas. As florestas monodominantes caracterizaram-se por uma alta abundância, principalmente, de poucas espécies dominantes e uma riqueza e diversidade reduzida, quando comparado com as florestas não-monodominantes. As duas 2

fitofisionomias apresentaram uma grande proporção de espécies singletons (43 %). Os dois ambientes compartilham muitas espécies, mas a maior proporção de espécies exclusivas e a elevada diversidade nas florestas não-monodominantes demonstra a importância desse tipo de floresta para a manutenção da alta diversidade de espécies de Curculionidae- fitófagos arborícolas nessa região. A sazonalidade está fracamente relacionada com alterações na distribuição das espécies em florestas monodominantes, exercendo maior influência nas florestas não-monodominantes em relação à diversidade espécies. A composição e estrutura de espécies da assembleia são distintas entre as duas fitofisionomias, sendo que nas florestas não-monodominantes constatou-se que há uma distinção entre os períodos sazonais. Devido à riqueza e a composição de espécies de Curculionidae-fitófagos refletirem as diferenças entre as fitofisionomias esse grupo parece adequado para o desenvolvimento de estudos relativos à dinâmica da diversidade biológica do dossel florestas em áreas úmidas tropicais.

Palavras-Chave Áreas úmidas tropicais, Besouros arborícolas, Espécies indicadoras, Sazonalidade, Termonebulização de copas

Introdução

Reconhecer como a diversidade dos organismos distribui-se, entender como ela é mantida em diferentes ambientes e, verificar a influência de características ambientais sobre ela, além de subsidiar estudos ecológicos, estas informações são fundamentais para o manejo, monitoramento e conservação da diversidade biológica. Embora seja reconhecida a elevada biodiversidade dos trópicos, os ecossistemas terrestres dessa região sofrem fortes pressões que levam a modificações estruturais e funcionais, sobre tudo, nos ambientes florestais. Esse panorama resulta, preponderantemente, da expansão das atividades ligadas à economia e ao crescimento demográfico, os quais modificam os padrões de uso e ocupação do solo, bem como, intensificam exploração dos recursos naturais (XXXX). Por isso, os estudos sobre a distribuição da biodiversidade são imprescindíveis nos mais variados ecossistemas terrestres, sobre tudo nos trópicos, antes que se torne irreversível a depauperação dos ecossistemas. As florestas tropicais comportam uma grande riqueza e diversidade de espécies, destacando-se dentre elas os artrópodes. A arquitetura das árvores e a estrutura das florestas são fatores preponderantes que determinam a distribuição da diversidade da fauna de invertebrados, sobre tudo, daquela associada ao dossel. Estudos locais da fauna de dossel levam a compreensão do padrão de distribuição das espécies e podem revelar mecanismos que sustentam a diversidade biológica nesse estrato florestal. 3

Dentre outros estudos, alguns foram realizados com o objetivo de compreender a relação da diversidade de artrópodes do dossel com a distribuição das espécies arbóreas, efeito do manejo florestal, influência do tipo de floresta e efeitos da sazonalidade, tanto em regiões tropicais quanto em florestas temperadas. As Florestas tropicais sustentam uma alta diversidade de espécies de invertebrados, enquanto que as florestas temperadas, ou com baixa diversidade vegetal, podem manter uma reduzida riqueza de espécies. Os estudos de dossel das florestas em regiões temperadas revelam que... O foco em... Nas florestas tropicais observa-se a emergência de padrões como.... Desenvolveu-se... E ainda.... Florestas mais homogêneas que apresentam pouca variabilidade de hábitats... Florestas com uma maior complexidade estrutural, devido a maior diversidade da vegetação,... Dentre outros organismos, os insetos estão envolvidos em vários processos ecossistêmicos, destacando-se a herbivoria, polinização, decomposição, ciclagem de nutrientes, predação de sementes, parasitismo e predação de outras espécies (XXXX). Além disso, integram a maior proporção da diversidade da fauna conhecida nas florestas tropicais e sua distribuição é influenciada pelas características do hábitat (XXXX). A complexidade de hábitat determina a organização de diversas assembleias de organismos, desde que as espécies não coexistam no mesmo hábitat com sobreposição de necessidades temporais e espaciais (XXXX). A ampla diversidade vegetal das florestas tropicais disponibiliza uma larga variedade de diversos tipos de hábitats adequados que sustentam as associações entre insetos e plantas, principalmente, quando considerada como fonte alimentar, podendo manter desde especialistas monofágicos a generalistas oligofágicos (XXXX). Por esse fato, a riqueza de espécies de insetos registradas em uma área pode estar vinculada a diversidade de vegetal da mesma. A elevada diversidade de insetos nas florestas tropicais está relacionada com o hábitat onde os mesmos são encontrados, assim como, a abundância das espécies reflete a heterogeneidade do hábitat, o que inclui recursos alimentares vegetais de um hábitat em particular (XXXX). Por isso, as espécies perduram ou são extintas de acordo com as alterações das características do hábitat, sendo a consideração desse indispensável na avaliação da abundância das espécies e na tomada de medidas adequadas para a conservação das mesmas (XXXX). Além disso, uma vez que as espécies ocorrem de acordo com as características dos hábitats, tendendo a se distribuir em torno de um ideal para cada espécie, formas imaturas e adultas de insetos podem apresentar exigências distintas. Assim, a composição e manutenção desses organismos variam ao longo de gradientes ambientais. Embora haja prognósticos que confirmam essa relação entre diversidade de espécies e hábitat (XXXX), isso pode negligenciar a capacidade das espécies de ocuparem e sobreviverem em novos hábitats no mesmo ou em um ambiente distinto. Algumas características do dossel como estratificação e altura, além da distribuição das espécies vegetais, dirigem a distribuição dos 4

organismos no dossel (XXXX). Essas características também determinam a manutenção de fatores abióticos, como temperatura, umidade e luminosidade (XXXX), os quais influenciam na distribuição ótima das espécies em hábitats adequados. Dessa forma vale ressaltar que outros fatores, fortemente ligados à complexidade de hábitat, podem influenciar indiretamente a estrutura e funcionamento das comunidades provocando mudanças no microclima, modificando os riscos de predação e alterando as interações competitivas (Tews et al. 2004). O dossel das florestas tropicais caracteriza-se pelo predomínio do elevado número de espécies de Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Araneae (Basset, 2001). A maioria dessa fauna é considerada taxa-chave em muitos processos ecossistêmicos desse estrato florestal. Em particular, os Coleoptera correspondem ao taxa com maior representatividade em vários estratos das florestas, sobre tudo no dossel. Dados mais detalhados sobre a composição e estrutura da assembleia desses organismos podem ser obtidos, dentre outros métodos, pelo método de termonebulização de copas com inseticida. Esse método possibilita amostrar quantitativa e qualitativamente muitos grupos de invertebrados, mas especialmente aqueles que vivem sobre folhas e cascas de galhos e troncos de árvores, como o Coleoptera, principalmente, os adultos de espécies herbívoras. Os primeiros estudos sobre a fauna de Coleoptera do dossel das florestas tropicais apontaram uma proeminente tendência a associações espécie-hospedeiro específica (por exemplo, Erwin 1982). Nesse contexto, muitos estudos focaram na amostragem de espécies arbóreas isoladas, principalmente, para compreender melhor essa relação inseto-hospedeiro no dossel. Outros estudos também investigaram o dossel de várias árvores de uma mesma espécie em um tipo de floresta (XXXX, XXXX, XXXX, XXXX) ou também a mesma espécie arbórea em diferentes tipos de formações florestais. Entretanto, com o aumento dos estudos evidenciou-se o enfraquecimento da ideia primordial dessa alta relação especificidade no dossel (XXXX, XXXX, XXXX, XXXX). Logo, emergiu o fato de haver maior influência da proximidade das espécies arbóreas entre si, do que da própria identidade da árvore hospedeira como fator de manutenção composição e estrutura das assembleias (XXXX, XXXX). Os estudos mais recentes buscaram amostrar o dossel das florestas como um todo, através de métodos complementares de amostragem (XXXX, XXXX). Isso contribui enormemente para conhecimento da fauna de dossel das florestas tropicais, preponderantemente, as de terra firme Neotropicais, porém quando comparado com os estudos do dossel de florestas inseridas em áreas úmidas o conhecimento ainda é incipiente. Nessas últimas, dependendo da região climática pela qual se distribuem grandes variações sazonais, principalmente ligadas ao regime hídrico, podem influenciar fortemente as características da vegetação, assim como, a organização das assembleias de organismos. 5

Estudos focando a flutuação sazonal da abundância e da distribuição das espécies de artrópodes em florestas tropicais foram realizados para o estrato edáfico (XXXX), insetos capturado por armadilhas luminosas (XXXX), no dossel (XXXX). Fatores sazonais podem regular a estrutura da vegetação, como por exemplo, o regime hídrico em áreas úmidas, os quais interferem diretamente sobre a distribuição das espécies de invertebrados associados à vegetação, como os herbívoros. As condições climatológicas e a disponibilidade de água pode afetar menos a vegetação (Synnott 1985) quando comparada com os efeitos sobre a dinâmica da assembleia de artrópodes. Alguns estudos revelaram que os efeitos da sazonalidade... A região do Pantanal abrange uma área central da América do Sul, caracteriza-se por um mosaico de campos e formações de savana sujeitas a inundações periódicas, sobre a influência da bacia do Alto-Rio Paraguai e seus tributários (Junk et al. 2006). A planície inundável abrange uma área de 140 mil km2, considerada a maior do mundo (Rodrigues et al. 2011) sendo regulada, preponderantemente, pela precipitação. Predominantemente a paisagem é constituída por formações de Cerrado (70 %) (Costa et al. 2010) e, por isso, é classificada como uma savana periodicamente inundada (Junk et al. 2013) devido a estresses hídricos provocados por períodos secos e de alagamentos prolongados (Costa et al. 2010). A vegetação é formada por um mosaico vegetacional de gramíneas, formações arbustivas e florestas sujeitas ou não ao alagamento. A sazonalidade é caracterizada por... Dentre outras planícies alagáveis, o pulso de inundação é apontado como o maior regulador dos processos ecológicos, responsável assim, pela variação das fases aquática e terrestres (XXXX). Sabe-se que o pulso de inundação pode intervir na distribuição e estrutura da assembleia de artrópodes do estrato edáfico, assim como, do dossel das formações florestais sujeitas ao alagamento (XXXX). As assembleias de Coleoptera de dossel foram estudadas em florestas tropicais em XXXX (XXXX), em XXXX (XXXXX), nas XXXX (XXXX), XXXX (XXX) e XXX (XXXX). A maioria desses estudos compreenderam pequenos quadrantes ou poucas árvores de muitas espécies arbóreas foram amostradas. Os estudos do dossel de florestas em áreas úmidas, além de restritos, estes focaram nas variações sazonais entre períodos distintos ou foram estudos de longa duração, mas não analisaram as mudanças sazonais. Tem-se conhecimento dos estudos em XXXX sobre XXXX revelando que... A investigação do dossel de florestas em áreas úmidas tropicais é relativamente recente, podendo se apontar que... Especificamente, na região do Pantanal os estudos de artrópodes de dossel concentraram- se no estudo de formações florestais monoespecíficas como XXXX, XXX, XXX. Nesses estudos evidenciou-se que... A diversidade de artrópodes de dossel em áreas alagáveis... No Pantanal estudos descrevem que a assembleia de Coleoptera.... Em especial os Curculionidae... 6

Os Coleoptera, dentre os demais insetos, compõem o grupo com o maior número de espécies descrito pela taxonomia (Bouchard et al. 2009). Como os representantes desse grupo desempenham papéis importantes nos ecossistemas e caracterizam-se por uma grande variedade de guildas (como por exemplo, detritívoros, fungívoros, herbívoros, predadores e xilófagos) isso reflete em uma ampla representatividade de estratégias de sobrevivência envolvendo muitas relações com muitos elementos dos ecossistemas (XXXX). As assembleias de Coleoptera se distinguem entre diferentes tipos de hábitats, sendo influenciada por diferentes fatores ecológicos e traços funcionais, como, por exemplo, tamanho corporal, habilidade de dispersão, grupo trófico e estrato que ocupa no ambiente (Dirisco e Weir 2005). Essas características, ou o conjunto delas, influenciam as respostas da ocupação de hábitat, assim como, no padrão de interação com outras espécies. A guilda trófica a qual a espécie pertence é um dos principais traços que limitam a dinâmica da população o que reflete a dependência das espécies por outros elementos da comunidade (XXXX). A família Curculionidae, entre os grupos que apresentam uma grande representatividade do número de espécies, aproximadamente 51.000, sendo que a maioria constitui a guilda dos fitófagos. Os Curculionidae fitófagos estão associados aos mais diferentes tipos de plantas, tanto em ecossistemas terrestres quanto aquáticos (Anderson 2002). Grande parte dos adultos e larvas desse grupo forrageiam muitos tecidos de estruturas vegetais, mas geralmente, de restritas a algumas espécies hospedeiras (XXXX). Esses insetos herbívoros apresentam diversificadas histórias de vida e estratégias de sobrevivências, intimamente ligadas às plantas, como por exemplo, a estruturas florais para alimentação e reprodução, por isso são afetados por fatores bióticos e abióticos dos ambientes onde ocorrem. Dessa forma, espera-se que alterações no hábitat desses organismos influenciem fortemente a diversidade da assembleia dos Curculionidae. Essa alta associação coma a vegetação faz com esse grupo seja adequado para avaliar a distribuição dos organismos em diferentes formações florestais, assim como, o quanto as assembleias podem ser influenciadas pelas variações acarretadas pela sazonalidade, principalmente, em regiões com drásticas variações anuais de temperatura e/ou disponibilidade hídrica. Alguns estudos de insetos arborícolas realizados em florestas secas no Cerrado apontam que...(estudos de Neves e colaboradores). Entretanto, a assembleia da artropodofauna associada ao dossel de formações florestais características de Cerrado na planície inundável do Pantanal ainda é desconhecida. Sendo assim, o estudo dessas áreas pode revelar uma dinâmica da organização da assembleia de artrópodes do dossel de formações florestais não-monodominantes, as quais são constituídas por uma maior riqueza de espécies vegetais e, provavelmente, apresentam uma maior complexidade estrutural, quando comparada com florestas monodominantes já estudadas na região. Nenhum estudo 7

contrastou simultaneamente os aspectos relativos à diversidade de insetos fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes em uma planície periodicamente inundável de uma região tropical, como o Pantanal. Além disso, como os Coleoptera constituem um grupo megadiverso, o estudo do dossel das florestas do Pantanal, tem um potencial elevado de revelar espécies desconhecidas pela ciência, podendo retratar um padrão de distribuição da diversidade nas assembleias em ambientes distintos ainda pouco explorado nesse ambiente. Neste estudo, empregando-se a termonebulização de copas, avaliou-se a riqueza, abundância, diversidade, composição e estrutura da assembleia dos Curculionidae fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes, em períodos de seca e de cheia, numa região de savana sazonalmente inundável, localizada no Pantanal de Poconé, centro-oeste do Brasil. Isso viabilizou identificar a distribuição das espécies da assembleia de curculionídeos em formações florestais com estruturas que disponibilizam hábitats distintos, em períodos do ano com diferentes disponibilidades hídricas. Devido às diferenças estruturais intrínsecas de cada fitofisionomia presume-se que os dois tipos de florestas mantenham assembleias de Curculionidae de dossel distintas, ocorrendo alterações na distribuição das espécies devido às marcadas variações hidrológicas sazonais características dessa região. Assim, espera-se que nas florestas monodominantes a assembleia Curculionidae seja menos diversa, representada por uma menor riqueza de espécies e marcante evidência de espécies dominantes. Enquanto que em florestas não- monodominantes acredita-se que a diversidade de espécies seja maior, devido à elevada riqueza de espécies e com abundância das espécies distribuída de forma mais equânime. Além disso, espera-se que as variações dos atributos da assembleia de Curculionidae sejam acentuadas nas florestas que passam por modificações sazonais notáveis em sua arquitetura, como em florestas deciduais e/ou semi-deciduais (as florestas não- monodominantes deste estudo), o que pode levar a redução da abundância e da riqueza de espécies de Curculionidae arborícolas durante os períodos de estiagem. Por fim, os Curculionidae-fitófagos foram utilizados como organismos modelos para inferência sobre a fauna de dossel devido elevada afinidade desse grupo com a vegetação e por ser um dos grupos maior representatividade da entomofauna, tanto em número de espécies como em abundância. Dessa maneira, os resultados obtidos neste estudo podem corroborar com o conhecimento da dinâmica da assembleia de outros grupos de invertebrados herbívoros associados a esse estrato florestal de outras áreas úmidas tropicais.

Material e Métodos

Área de estudo

A área de estudo compreendeu uma região de savana periodicamente inundada (Nunes da Cunha e Junk 2011a; Junk et al. 2013) na planície de inundação do Pantanal norte, denominada Pantanal de Poconé (Adámoli 1982), estado de Mato Grosso, especificamente na região entre os rios Bento Gomes (16°18'55,01"S e 56°32'33,64"O) e Cuiabá (16°30'3,41"S e 56°24'47,76"O) tendo como referência a MT-370 (Fig. 1).

FNM 1 FMD 1

FNM 3 FNM 2

FMD 2

FMD 3

FNM 4

FNM 5 FMD 4

MT- 370

Floresta Monodominante (FMD) FMD 5 Floresta Não-Monodominante (FMD)

Fig. 1 Localização da região de estudo e distribuição das áreas selecionadas para a coleta de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos no dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Pantanal é composto por um conjunto de ecossistemas, os quais refletem a dinâmica dos padrões de drenagem, inundação, aspectos geomorfológicos e associações vegetacionais. A região do estudo está sobre a influência de um clima tropical úmido do tipo AW (Köppen), com dois períodos marcantes, o inverno seco e o verão chuvoso (Alvares et al. 9

2013). O verão ocorre entre os meses de novembro a abril, caracterizado por elevada precipitação (450-900 mm/ano) e altas temperaturas (média de 34 ºC) (Hasenack et al. 2003). O inverno devido à redução da pluviosidade, entre junho e agosto, ocorre o período marcadamente seco (De Musis et al. 1997) com precipitação mensal podendo ser menor que 10 mm. A combinação da predominância de solos hidromórfico, topografia uniforme de baixa declividade e períodos com elevada pluviosidade são fatores que impedem a drenagem durante o período chuvoso, determinando assim longos períodos de alagamentos anuais no Pantanal (Nunes da Cunha e Junk 2011a). Dessa maneira, o período de cheia (janeiro a abril) é provocado pelo grande levado volume de chuva, onde muitas áreas são inundadas pelo extravasamento da calha dos rios e lagos, caracterizando a fase aquática do sistema. A vazante, que ocorre entre abril e junho, corresponde ao período em que o nível d’água começa a baixar, acompanhando a redução das chuvas, antecedendo o período de seca da região (Hamilton 2002) onde ocorre o predomínio da fase terrestre. A paisagem é caracterizada por um mosaico vegetacional (Nunes da Cunha e Junk 2011b) com a preponderância de elementos típicos de Cerrado (Savana), além de brejos, mata semidecidual, formações pioneiras como as monodominância de Vochysia divergens Pohl (Vochysiaceae), matas de galeria, chaco entre outros (Silva et al. 2000). Estudos pretéritos apontam semelhanças da região da área do presente estudo, o Pantanal de Poconé, com as descrições gerais para o Pantanal (Nunes da Cunha et al. 2006). Isso possibilitou determinar algumas características da vegetação na área de estudo. As florestas monodominantes, a partir de agora denominadas FMD, selecionadas para este estudo correspondem a formações florestais perenifólias, sazonalmente inundáveis por até 8 meses, com predomínio da V. divergens (Nunes da Cunha e Junk 2011a), localmente conhecidas como cambarazais. As florestas não-monodominantes, a partir de agora denominadas FNM, correspondem às formações florestais compostas por vegetação típica de cerado, cerradão ou florestas decíduas, localizadas em áreas elevadas, por isso, pouco susceptíveis a inundação, denominadas cordilheiras (Nunes da Cunha e Junk 2011b). Por esta razão essas áreas podem servir de refúgio para a fauna durante as inundações periódicas (Wantzen et al. 2016). Dentre a variada composição florística e fisionômica das cordilheiras destacam-se as seguintes espécies arbóreas: Trichilia stellatotomentosa Kuntze (Menispermaceae), Combretum leprosum Mart. (Combretaceae), Cordia glabrata (Mart.) A. DC. (Boraginaceae), Dilodendron bipinnatum Radlk (Sapindaceae), Dipteryx alata Vog. (Fabaceae), Scheelea phalerata (Mart. ex Sperg.) Burret (Arecaceae), Tabebuia heptaphylla (Vell.) (Bignoniaceae), Tabebuia impetiginosa (Mart. ex DC.) Standl. (Bignoniaceae), Tabebuia roseoalba (Ridl.) Sandwith (Bignoniaceae), Enterolobium contortisiliquum (Vell.) 10

Morong (Fabaceae), Anadenanthera colubrina var. cebil (Griseb) Reis (Fabaceae), Hymenaea courbaril L. (Fabaceae), Sclerolobium aureum (Tul.) Benth (Fabaceae), Terminalia argentea (Cambess.) Mart. (Combretaceae), Vitex cymosa Bertero ex Spreng. (Lamiaceae), Aspidosperma cylindrocarpon Müll. Arg. (Apocynaceae), Casearia sylvestris Sw. (Salicaceae), Inga marginata Willd. (Fabaceae) (Nunes da Cunha e Junk 2011a).

Delineamento amostral e coleta dos dados

As coletas ocorreram em dois ciclos hidrológicos anuais em dois períodos sazonais extremamente distintos, durante a seca (outubro/2012 e agosto/2013) e a cheia (fevereiro/2013 e março/2014). Na região do estudo selecionou-se 10 áreas, cinco FMD e cinco FNM (Fig.1). Essas áreas foram mapeadas e divididas em parcelas de 20 x 50 m, dos quais, por meio de sorteio, foi selecionada uma parcela por área, a qual correspondeu a uma unidade amostral. Portanto, para as análises consideraram-se 10 unidades amostrais (cinco FMD e cinco FNM). Em cada unidade amostral, a fim de abranger possíveis variações intrínsecas da mesma, estabeleceram-se três quadrantes de 5 x 5 m (25 m²), equidistantes 20 m, onde efetivamente realizou-se o procedimento de coleta dos organismos, totalizando 30 quadrantes amostrados por período sazonal (Fig. 2). As amostras de um mesmo tipo de vegetação localizaram-se equidistantes, no mínimo, a 1 km a fim minimizar a autocorrelação espacial.

FMD 1 FMD 2 FMD 3 FMD 4 FMD 5

Floresta Monodominante (FMD) Floresta Não Monodominante (FNM) FNM 1 FNM 2 FNM 3 FNM 4 FNM 5 Quadrante (25 m²)

Fig. 2 Esquema do delineamento amostral das áreas selecionadas para a coleta de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos no dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Com o objetivo de amostrar efetivamente a assembleia de acordo com as características de cada formação florestal, sob a influência de cada período sazonal, realizou-se a amostragem dos mesmos quadrantes nas mesmas parcelas em todos os períodos de coleta. Devido o método de amostragem possibilitar a remoção de grande parte da fauna de interesse local considerou-se que, provavelmente, ocorra a recolonizarão por mecanismos locais, como o “efeito de massa” (Shmida e Wilson 1985) ou pela dinâmica 11

“fonte-sumidouro” (Holt 1985; Pulliam 1988). Assim, principalmente por se tratar de invertebrados, assumiu-se na análise dos dados a independência do conjunto de organismos amostrados em cada período sazonal. Essa decisão foi tomada para reduzir a variação de outros efeitos que poderiam influenciar na amostragem, mas foram desconsiderados no estudo, como por exemplo, variações topográficas ou edáficas que determinam a disponibilidade de nutrientes o que, consequentemente, afeta localmente o vigor ou a composição de espécies vegetais.

Amostragem dos artrópodes

Em todos os quadrantes sorteados foi realizada a coleta dos artrópodes empregando-se o método de termonebulização (canopy fogging) com piretróide sintético (Stork et al. 1997; Adis et al. 1998; Battirola et al. 2004). Para atingir o objetivo deste estudo um pressuposto do método padronizado foi desconsiderado. Cada quadrante foi nebulizado independentemente do número de indivíduos, composição das espécies arbóreas, da presença de flores, frutos, sementes, lianas e sobreposição de copas. Isso porque este estudo objetivou avaliar o dossel das fitofisionomias e não uma espécie arbórea em particular. Em cada procedimento de coleta todo o quadrante foi circundado por funis de náilon (1m de diâmetro cada) totalizando 25 funis coletores por quadrante. Os funis foram suspendidos cerca de 1 m do solo ou do nível da lâmina d’água nas áreas alagadas durante a cheia. Na base dos funis acoplaram-se frascos coletores de plástico contendo álcool a 92%, numerados e identificados, possibilitando a localização do ponto de coleta dos organismos. Em cada quadrante foram amostrados 25 m2. Em cada área (parcela) foram amostrados 75 m2 por período, totalizando 750 m2, 375 m2 em cada formação florestal. Ao final dos quatro períodos de amostragem (seca 2012, cheia 2013, seca 2013 e cheia 2014) foram amostrados 3.000 m2 de projeção de dossel, sendo 1.500 m2 em FMD e 1.500 m2 em FNM. Em cada área de amostragem, a parcela com três quadrantes foi nebulizada em um único procedimento por período de coleta. A nebulização de cada quadrante durou 10 minutos. A partir do solo foi direcionado um jato de vapor forte para atingir toda a projeção do dossel utilizando-se um termonebulizador Swingfog modelo SN50. Os procedimentos iniciaram as 6.00 h da manhã. Esse corresponde ao horário em que a circulação de ar é menos intensa e possibilitou que a nuvem de inseticida subisse lentamente permeando o dossel (Adis et al. 1998). Além disso, esse é um período no qual os organismos noturnos estão retornando aos abrigos e os diurnos ainda estão com atividade reduzida. O inseticida utilizado na nebulização foi a Lambdacialotrina (Icon ®) (0,5 %), um piretróide sintético não 12

residual, a uma diluição de 1 % em óleo diesel, juntamente com um sinergista (DDVP 0,1 %). Esse último foi utilizado para reduzir o deslocamento dos organismos e ampliar o efeito de queda (knockdown). As amostras foram retiradas após duas horas da aplicação do inseticida. Antes da retirada dos frascos coletores, as paredes dos funis foram sacudidas e lavadas com álcool 92 % com auxílio de pulverizadores. Essa amostragem padronizada permitiu a comparação da assembleia de Curculionidae-fitófagos entre as diferentes formações florestais, bem como, entre períodos sazonais.

Triagem e identificação das amostras em laboratório

Todo o material coletado foi transportado para o Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA) no Instituto de Biociências da Universidade Federal de Mato Grosso em Cuiabá-MT, para triagem, morfoespeciação e identificação taxonômica. Neste artigo todas as unidades taxonômicas reconhecíveis, morfoespécies, e espécies identificadas serão todas denominadas espécies nas análises, apresentação e discussão dos resultados. Primeiramente, todos os Coleoptera foram separados dos demais artrópodes. Em seguida realizou-se a seleção das morfoespécies (unidades taxonômicas reconhecíveis) dos indivíduos adultos do grupo de interesse, os Curculionidae-fitófagos, a partir de agora denominados somente de Curculionidae. Posteriormente, após a montagem em alfinetes e etiquetagem de todos os indivíduos, esses foram identificados ao nível de maior reconhecimento taxonômico possível, como base nas referências: Arnett et al. (2002), Costa-Lima (1956), Marvaldi e Lanteri (2005) e Bouchard et al. (2011). O material testemunho dos espécimes coletados está depositado no LETA e as duplicatas existentes na Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure da Universidade Federal do Paraná, Curitiba-PR.

Análise dos dados

O efeito dos quadrantes de 25 m2 foi desconsiderado na análise dos dados. Dessa maneira, consideraram-se os valores totais correspondentes a 75 m2 de projeção de dossel amostrado. Assim, o número de amostras em cada período correspondeu a 10, cinco FMD e cinco FNM. Tendo em vista os quatro períodos de amostragem, cada fitofisionomia foi amostrada 20 vezes (10 durante as secas e 10 durante as cheias). Assim, o número total de unidades amostrais deste estudo correspondeu a 40 (FMD = 20 e FNM = 20). 13

As análises estatísticas e os gráficos foram feitos no programa R 3.2.2 (R Development Core Team 2015) por meio dos pacotes indicspecies (De Caceres e Jansen 2015), sciplot, (Morales 2012) e vegan (Oksanen et al. 2015). A exceção foram os diagramas de Venn (Peer 2016) e os gráficos referentes à distribuição relativa dos indivíduos nas subfamílias e tribos. O nível de significância adotado em todas as análises foi de p ≤ 0,05. O teste de Mantel com permutação, através da função mantel (999 permutações) (pacote vegan), foi empregado para aferir a existência de autocorrelação espacial. Para isso comparou-se a matriz de distância Euclidiana das coordenadas geográficas (UTM) das áreas de amostragem com as matrizes dos seguintes atributos e respectivas métricas de distância: riqueza de espécies (Euclidiana), abundância (Euclidiana), diversidade-Simpson (Euclidiana), composição (Jaccard), composição e estrutura (Bray-Curtis) da assembleia de Curculionidae. A fim de verificar as informações gerais, assim como, em cada tipo de formação florestal e período sazonal, por meio do pacote vegan, foram calculados os seguintes descritores da assembleia de Curculionidae: número de indivíduos, número de espécies, índice de diversidade de Simpson (1-D), estimadores de riqueza de espécies Chao e Jackknife 1, número de espécie singletons e uniques. Com o intuito de ilustrar a taxa de amostragem de espécies novas e a diferença da riqueza e abundância geral em cada formação florestal, bem como, em cada período sazonal, foram utilizadas curvas de rarefação de espécies baseada nos indivíduos empregando-se a função rarecurve (pacote vegan). Para interpretar visualmente as relações entre os conjuntos de espécie nas formações florestais, bem como, entre os períodos sazonais, foram criados diagramas de Venn por meio de uma ferramenta interativa online (Peer 2016). Além disso, os resultados dessa análise possibilitou identificar as espécies compartilhadas e as exclusivas, tanto dos dois tipos florestais quanto de cada período sazonal. Para examinar a distribuição da abundância das espécies foi calculada uma curva de rank-abundância (diagrama de Whittaker ou de dominância) (Magurran 2004) de todas as amostras para cada tipo de formação florestal. Na avaliação dos efeitos do tipo de formação florestal e dos períodos sazonais, assim como os efeitos da interação entre esses fatores, foi empregada uma análise de variância fatorial (Two-Way ANOVA). Foram consideradas as variáveis dependentes os valores da abundância (número de indivíduos logaritmizado), riqueza (número de espécies) e diversidade (representada pelo índice de Simpson) das espécies da assembleia de Curculionidae amostrada. 14

Uma análise de agrupamento, pelo método de ligação UPGMA, foi realizada para verificar o padrão de similaridade (índice de dissimilaridade de Bray-Curtis) entre as formações florestais e períodos sazonais. Para isso, foram consideradas a composição e abundância dos indivíduos das subfamílias e também das tribos da assembleia de Curculionidae. O ajuste entre a matriz de similaridade e o dendrograma foi verificado pelo coeficiente de correlação cofenética (r). Esses procedimentos foram processados via pacote Vegan. Para complementar e enriquecer a informação visual dos agrupamentos identificados gerou-se um gráfico, tanto para subfamílias como para as tribos, para identificar a abundância relativa dos táxons que compõem a assembleia de Curculionidae em estudo. Com o propósito de verificar a distinção da assembleia de Curculionidae de dossel entre as duas formações florestais, assim como, entre os períodos sazonais, foi empregada uma ordenação via escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) de duas dimensões (k = 2). Uma matriz de similaridade com base no índice de Jaccard foi utilizada para avaliar somente a composição de espécies. Uma matriz de dissimilaridade baseada no índice de Bray-Curtis foi aplicada para avaliar em conjunto a composição e estrutura da assembleia. Para esse procedimento foi utilizada a função metaMDS (pacote Vegan) a partir de 100 permutações, considerando-se adequado para interpretação um valor de stress ≤ 20. O resultado da ordenação foi plotado via recursos do pacote Sciplot. Para confirmar os resultados apresentados pela ordenação foi empregada à análise de variância multivariada permutacional (PERMANOVA) (999 permutações) via função adonis (pacote Vegan). Por fim, com a intenção de identificar a associação entre as espécies de Curculionidae com as formações florestais e períodos sazonais calculou-se o valor de espécies indicadoras (Dufrene e Legendre 1997), assim com a combinação de grupo sazonais (De Cáceres e Legendre 2009; De Cáceres et al. 2010). A significância da associação foi aferida via teste de permutação (999). Essa análise serviu para testar a associação das espécies com cada formação florestal, como com os períodos sazonais ou ainda a combinação dos grupos de períodos em cada tipo florestal. Essa análise foi executada pela função multipatt (pacote indicspecies).

Resultados

Neste estudo foram amostrados 12.118 indivíduos (ind.) adultos de besouros fitófagos da família Curculionidae, distribuídos em 11 subfamílias, 34 tribos (uma não determinada) e 320 espécies (Tabela 1). A maior parte dos indivíduos foi coletada no dossel de FMD (10.294 ind.) e uma parcela menor em FNM (1.824 ind.). As descrições 15

taxonômicas e o detalhamento do número de indivíduos coletados em cada período amostral encontram-se no Apêndice A. O teste de Mantel revelou a ausência de correlação espacial das unidades amostrais com a riqueza de espécies, abundância, diversidade, composição e estrutura da assembleia de Curculionidae do dossel das formações florestais amostradas (rriqueza = 0,02, p = 0,43; rabundância = -0,1; p = 0,63; rdiversidade = -0,07; p = 0,58; rcomposição = 0,27; p = 0,08; restrutura = 0,1; p = 0,25).

Tabela 1 Diversidade da assembleia de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel de florestas monodominantes (n = 5) e não-monodominantes (n = 5), durante os períodos de seca (2012 e 2013) e cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Floresta Monodominante (FMD) Floresta Não-Monodominante (FNM) Período Seca Cheia Seca Cheia TotalFMD Seca Cheia Seca Cheia TotalFNM TotalGeral Descritores 2012 2013 2013 2014 2012 2013 2013 2014 Número total de indivíduos 1.607 1.806 4.812 2.069 10.294 331 601 326 566 1.824 12.118 Espécie mais abundante (n) 1.123 874 4.153 1.381 7.531 20 102 144 54 1.99 7.605 Número de espécies 68 70 61 65 163 109 114 52 108 243 320 Número de espécies uniques 50 51 44 48 96 82 81 40 67 132 163 Número de espécies singletons 35 37 29 34 75 61 63 27 48 116 139 Diversidade (Simpson 1-D) 0,5 0,71 0,25 0,54 0,45 0,98 0,94 0,75 0,96 0,97 0,60 Estimador Chao 108 110,8 96,2 103,4 254,2 174,6 178,8 84 161,6 368,4 478,92 (erro estimado) (±23,79) (±32,15) (±20,34) (±22,63) (±26,71) (±35,29) (±35,17) (±18,67) (±29,25) (±32,31) (±31,02) Estimador Jackknife 1 179,11 185,6 190,06 180,2 308,92 243,48 233,29 143,42 186,06 408,52 535,87 (erro estimado) (±49,7) (±51,46) (±66,48) (±53,66) (±41,74) (±43,82) (±38,32) (±46,05) (±26,58) (±39,29) (±46,21)

Abundância de Curculionidae-fitófagos

A densidade média de adultos de Curculionidae amostrada, considerando a projeção de dossel amostrada, foi de 4,04 ind./m2 no geral, de 6,86 ind./m2 e 1,22 ind./m2 em FMD e FNM, respectivamente. No geral, o dossel de FMD comporta a maior média de abundância (514,7 ind.) que

FNM (91,2 ind.) (ANOVA, F1,32 = 7,94, p < 0,001). No entanto, as médias das abundâncias entre os períodos sazonais são estatisticamente semelhantes quando comparadas as duas formações florestais (ANOVA, F1,32 = 0,42, p = 0,74) (Fig. 3A.1). Porém, percebeu-se a tendência da abundância ser reduzida em FNM, durante os períodos de seca, e do aumento em FMD nesse mesmo período destacando-se o de 2013 (Fig. 3A.2).

Riqueza de Curculionidae-fitófagos

O método empregado para a amostragem dos Curculionidae revela a maior riqueza de espécies em FNM quando comparada com FMD (Fig. 4A). Em ambas as formações florestais percebeu-se a distinção do período da seca de 2013 por consequência do menor número de espécies registradas. Nos demais períodos sazonais, o número de espécies foi semelhante tanto em FMD quanto em FNM (Fig. 4B e C). Além disso, percebeu-se que a continuidade da amostragem em FNM pode revelar ainda um número maior de espécies daquela registrada neste estudo (Fig. 4A). De acordo com o estimador Chao o estudo 16

amostrou 64,12 % e 65,96 % da riqueza de espécies em FMD e FNM, respectivamente. Pelo método Jackknife 1, a estimativa foi menor de 52,92 % em FMD e de 59,48 % em FMD (Tabela 1).

A.1 B.1 C.1

0.85 2.4 30 0.80 2.3 28 0.75 2.2 26 0.70 2.1 24 0.65

Abundância (log) Abundância 2.0 22 de espécies Riqueza 0.60 20 de espécies Diversidade 1.9 0.55 18 1.8 0.50 FMD FNM FMD FNM FMD FNM Formação florestal Formação florestal Formação florestal

A.2 B.2 C.2 3.0 40

0.9 FMD FMD FNM

35 0.8 FNM FNM FMD 2.5 30 0.7 25 0.6

2.0 0.5 (log) Abundância 20

Riqueza de espécies Riqueza

Diversidade de espécies Diversidade

0.4 15

0.3 1.5 10 Cheia2013 Cheia2014 Seca2012 Seca2013 Cheia2013 Cheia2014 Seca2012 Seca2013 Cheia2013 Cheia2014 Seca2012 Seca2013 Perído de de coleta Período de coleta Período de coleta

Fig. 3 Valores médios (± erro padrão) da distribuição da abundância (A1) riqueza (B1) e diversidade (C1) das espécies de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel de florestas monodominantes (FMD) e não-monodominantes (FNM), durante os períodos de seca (2012 e 2013) e cheia (2013 e 2014) (A2, B2 e C2), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

O número total de espécies coletadas foi menor em FMD (163 spp.) do que em FNM (242 spp.) (Tabela 1). Sazonalmente, em FMD a quantidade de espécies é semelhante (cheia = 101 spp. e seca = 100 spp.). Contudo, um aumento do número de espécies foi registrado em FNM durante a cheia (cheia = 170 spp. e seca = 137 spp.).

A BB CC 250 Floresta Não-Monodominante 70 Cheia 2013 Seca 2012 Seca 2012 Cheia 2013 Seca 2013

Cheia 2014 100

60 Cheia 2014

200 80

Floresta Monodominante 50

150 40 60

Seca 2013

100 40

Número de espécies de Número

50 20

10 Floresta Monodominante Floresta Não-Monodominante

0 0

0 2000 4000 6000 8000 10000 0 1000 2000 3000 4000 5000 0 100 200 300 400 500 600

Número de indivíduos Número de indivíduos Número de indivíduos Fig. 4 Curva de rarefação da riqueza de espécies Curculionidae (Coleoptera) fitófagos baseada no número de indivíduos coletados no dossel de cada tipo de formação florestal (A), florestas monodominantes (B) e não-monodominantes (C), e seus respectivos períodos de coleta (seca 2012 e 2013, cheia 2013 e 2014) (B e C), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. 17

No geral, a riqueza de espécies média registrada foi maior em FNM (28 spp.) que

FMD (20,3 spp.) (ANOVA, F1,32 = 4.57, p < 0,05). Por outro lado, a riqueza média nos dois tipos de formações florestais são semelhantes em todos os períodos sazonais avaliados

(ANOVA, F3,32 = 2.018, p = 0,13) (Fig. 3B.1). Entretanto, destaca-se a tendência da riqueza média ser equivalente durante os períodos amostrados em FMD e das maiores médias serem registradas em FNM, com exceção da seca de 2013, quando observou-se a menor média de espécies no estudo em FNM (16,8 spp.) (Fig. 3B.2). As duas formações florestais compartilharam 86 espécies, o que equivale, respectivamente, a 52 e 35% do total de espécies de FMD e FNM (Fig. 5A). A FNM comporta uma maior quantidade de espécies exclusivas (157 spp.) que a FMD (77 spp.). Durante a cheia ocorreu o maior número de compartilhamento de espécies (23 spp.) entre as formações florestais, praticamente o dobro do observado durante seca (12 spp.) (Fig. 5B). Além disso, a proporção de espécies compartilhadas sazonalmente é menor em FMD (cheia = 26,83 % e seca = 23,40 %) quando comparada com FNM (cheia = 30% e seca = 34,48 %) (Fig. 5B).

A B FMD FMD seca FNM seca

FMD cheia FNM cheia

FNM Fig. 5 Diagramas de Venn mostrando a exclusividade e compartilhamento do número de espécies de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel florestas monodominantes (FMD) e não-monodominantes (FNM) (A), assim como no total dos períodos da seca (2012 e 2013) e da cheia (2013 e 2014) (B), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Diversidade de Curculionidae-fitófagos

Todos os períodos de amostragem foram caracterizados pela dominância de poucas espécies e um grande fração de espécies com baixa abundância, principalmente em FNM. Essa característica resultou da grande proporção de singletons e uniques, os quais corresponderam, respectivamente, a 43,44% (139 spp.) e 51% (163 spp.) do total de espécies coletadas (Tabela 1). Em FMD 74 espécies, 46,01% do total, corresponderam aos singletons, sendo 61 dessas registradas apenas para esta formação florestal. Em FNM 116 espécies representaram os singletons, 47,74% do total de espécies registradas para essa vegetação, sendo que 102 destas foram coletadas exclusivamente em FNM. Os uniques 18

figuraram 58,9% (96 spp.) das espécies registradas em FMD, das quais 75 espécies restringiram-se a esta vegetação. Os uniques compuseram 54,32% (132 spp.) de todas as espécies coletadas em FNM e, grande parte delas (111 spp.) foram reconhecidas unicamente nesta fitofisionomia. A curva de rank-abundância (diagrama de Whittaker) ilustra a dominância de poucas espécies em FMD e a maior equabilidade em FNM. A longa cauda verificada nas duas fitofisionomias representa a grande proporção dos singletons, preponderantemente, em FNM (Fig. 6).

10000 Floresta Monodominante Floresta Não-Monodominante 10000

1000 1000

indivíduos 100 100

Número de de Número 10 10

1 1

0 50 100 150 200 250 0 50 100 150 200 250 Sequência das espécies Sequência das espécies Fig. 6 Diagrama de rank-abundância das espécies da assembleia de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos amostrada no dossel florestas monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

O índice de Simpson revelou uma diversidade elevada de Curculionidae no dossel de FNM (0,96), quando comparada com FMD (0,45), resultando em uma diversidade regional intermediária entre esses dois ambientes (0,60) (Tabela 1). Em FMD percebeu-se uma variação acentuada da diversidade entre os períodos sazonais. No geral, FNM comportou uma maior diversidade média (0,83) que FMD (0,57) (ANOVA, F1,32 = 24,04, p < 0,0001). Além disso, as médias da diversidade, no geral, também se distinguiram entre os períodos sazonais (ANOVA, F3,32 = 7,37, p < 0,001), principalmente, pelos valores reduzidos durante a seca de 2013 (0,48) (Fig. 3C.1). Apesar da ausência da interação estatisticamente significativa entre as formações florestais e os períodos sazonais, verificou-se propensão da FNM manter uma maior diversidade média que FMD sazonalmente (Fig. 3C.2).

Composição e estrutura da assembleia de Curculionidae-fitófagos

As 11 subfamílias de Curculionidae amostradas estão distribuídas em ambas as formações florestais (Apêndice A e Fig. 7A). As subfamílias que abrangeram 89,21 % da 19

abundância total foram: Curculioninae (9.225 ind.), Cryptorhynchinae (1.085 ind.) e Baridinae (501 ind.). Os Cryptorhynchinae comportaram a maior riqueza de espécies (92 spp.), seguido de Curculioninae (57spp.) e Molytinae (48 spp.). Essas subfamílias compreenderam 61,56 % da riqueza total observada no estudo. Em FMD 94,2 % da abundância limitou-se aos Curculioninae (8.626 ind.), Cryptorhynchinae (713 ind.) e Conoderinae (357 ind.). Nessa mesma vegetação, 61,35 % da riqueza de espécies compreendeu os Curculioninae (41 spp.), Cryptorhynchinae (31 spp.) e Baridinae (28 spp.). Em FNM os Curculioninae (599 ind.), Cryptorhynchinae (372 ind.) e Baridinae (348 ind.) concentraram 72,31 % da abundância total. Nessa mesma fitofisionomia, 63,79 % da riqueza distribuiu-se entre os Cryptorhynchinae (79 spp.), Curculioninae (40 spp.) e Molytinae (36 spp.). Das 34 tribos reconhecidas (FMD = 28 e FNM = 29) 22 ocorreram em ambas as fitofisionomias (Apêndice A e Fig. 7B). Seis tribos foram encontradas exclusivamente em FMD (Listroderini, Rhamphini, Eudiagogini, Tropiphorini, Laemosaccini e Erodiscini) e outras sete somente em FNM (Eugnomini, Piazorhinini, Prionobrachiini, Mesoptiliini, Sophrorhinini, Tanymecini e Petalochilini). Sazonalmente, verificou-se em FMD que os Listroderini foram coletados somente na cheia, enquanto Erodiscini, Eudiagogini e Tropiphorini ocorreram somente durante a seca. Porém em FNM foram registradas tribos exclusivas somente nos períodos de cheia (Eugnomini, Mesoptiliini, Piazorhinini, Prionobrachiini). As tribos Tychiini (7.923 ind.), Anthonomini (1.233 ind.) e Cryptorhynchini (1.070 ind.) foram as mais representativas quanto à abundância (84,39 % do total amostrado) (Fig. 7B). Os Cryptorhynchini (91 spp.), Lechriopini (36 spp.) e Anthonomini (21 spp.) representaram, respectivamente, 28,43 %, 11,25 % e 6,56 % do número total de espécies. Em FMD os Tychiini (7.647 ind.), Anthonomini (954 ind.) e Cryptorhynchini (713 ind.) corresponderam, respectivamente, a 74,28 %, 9,27 % e 6,93 % do total de indivíduos (Fig. 7B). Nessa mesma vegetação, 39,88 % da riqueza de espécies esteve representada pelos Cryptorhynchini (31 ssp.), Madopterini (17 spp.) Lechriopini (17 spp.) e Anthonomini (16 spp.). Os Cryptorhynchini (357 ind.), Anthonomini (279 ind.) e Tychiini (276 ind.) reuniram 50 % da abundância em FNM (Fig. 7B). Nessa fitofisionomia, 48,97 % da riqueza de espécies foi comportada pelos Cryptorhynchini (78 spp.), Lechriopini (25 spp.) e Anthonomini (16 spp.).

A 100% Molytinae Mesoptiliinae 90% Hyperinae Erirhininae Entiminae 80% Curculioninae Cryptorhynchinae 70% Cossoninae Conoderinae 60% Ceutorhynchinae Baridinae 50%

40%

Abundância Abundância relativa (%) 30%

20%

10%

0% FMD Cheia2013 FMD Seca2012 FMD Cheia2014 FMD Seca2013 FNM Cheia2014 FNM Cheia2013 FNM Seca2012 FNM Seca2013 0,0

0,2

0,4

0,6 Coeficiente de correlação cofenética r = 0,92 B 100% Zygopini Tychiini Tropiphorini 90% Tanymecini Sternechini Stenopelmini Sophrorhinini 80% Rhamphini Prionobrachiini Piazorhinini 70% Phytobiini Petalochilini Naupactini 60% Não determinada Mesoptiliini Madopterini Madarini 50% Listroderini Lechriopini Laemosaccini 40% Hylobiini

Abundância Abundância relativa (%) Eustylini Eudiagogini Erodiscini 30% Dryotribini Cryptorhynchini Conotrachelini 20% Cnemogonini Cleogonini Ceratopodini 10% Cepurini Baridini Anthonomini Acalyptini 0% FNM Cheia2014 FNM Cheia2013 FNM Seca2012 FNM Seca2013 FMD Cheia2014 FMD Seca2012 FMD Cheia2013 FMD Seca2013 0,0

0,2

0,4

0,6 Fig. 7 Dendrograma de Coeficiente de correlação cofenética r = 0,91 similaridade (índice de Bray-Curtis) e 0,8 distribuição da abundância relativa de indivíduos em cada subfamília (A) e tribo (B) da assembleia de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel de florestas monodominantes (FMD) e não-monodominantes (FNM), durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. 21

A análise de agrupamento, com base na abundância dos indivíduos em cada subfamília e tribo, evidenciou a segregação das duas fitofisionomias de acordo com os períodos sazonais amostrados (Fig. 7 A e B). A maior similaridade sazonal foi observada em FMD, tanto na distribuição dos indivíduos nas subfamílias quanto nas tribos. Em contra partida, os grupos relativos à FNM apresentaram-se mais nítidos. Tanto em FMD quanto em FNM verificou-se a distinção dos grupos referentes ao período da seca de 2013 para ambos os táxons, subfamílias e tribos. A ordenação, por meio do escalonamento multidimensional não métrico (NMDS), baseada no índice de Jaccard, revelou que o dossel de cada fitofisionomia comportou uma composição de espécies em particular (Fig. 8A). A mesma análise revelou que a composição de espécies também se diferencia entre os períodos de seca e de cheia, sendo que em FNM foi acentuada essa distinção sazonal, notoriamente, entre os períodos de seca (Fig. 8A). O resultado da Permanova (Adonis) confirmou que a composição de espécies da assembleia de Curculionidae de dossel se distinguiu significativamente entre as duas

2 formações florestais (F1,32 = 4,61, R = 0,10, p = 0,001) e entre os períodos sazonais (F3,32 = 1,55, R2 = 0,10, p = 0,001).

A B

0.4 Stress: 0,19 Stress: 0,19 0.4

0.2

0.0 0.0

NMDS2 NMDS2

-0.2

-0.4

-0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 NMDS1 NMDS1 Fig. 8 Ordenação (2D), através do escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS), mostrando a similaridade (40 amostras) em cada tipo de formação florestal (20 amostras), com base na distância de Jaccard (A) e Bray-Curtis (B), de acordo com a distribuição das espécies da assembleia de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel de florestas monodominantes (quadrados) e não-monodominantes (triângulos), nos períodos de seca 2012 (cinza), seca 2013 (preto), cheia 2013 (verde claro) e cheia 2014 (verde escuro), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

De acordo com a ordenação NMDS, porém com base no índice de Bray-Curtis, também se constatou que FMD e FNM apresentaram disparidade quanto à composição e estrutura da assembleia de Curculionidae de dossel (Fig. 8B). Essa mesma análise mostrou que durante a cheia, principalmente, em FNM a composição e estrutura da assembleia são mais semelhantes entre si que durante os períodos de seca (Fig. 8B). A composição e a estrutura da assembleia de Curculionidae de dossel diferiram significativamente entre as 22

2 fitofisionomias (F1,32 = 6, 09, R = 0,13, p = 0,001), assim como, entre os períodos sazonais

2 (Adonis, F3,32 = 1,58, R = 0,10, p = 0,008). A espécie Tychiini sp.1 (7.605 ind.), seguida por Huaca sucanca Clark, 1993 (772 ind.) e Cryptorhynchina sp.87 (451 ind.) foram as mais abundantes no estudo (Apêndice A). A primeira se destacou por constituir 62,76 % do número total de indivíduos coletados no estudo. As espécies Tychiini sp.1 (7.531 ind.), H. sucanca, (737 ind.) e Cryptorhynchina sp.87 (451 ind.), representaram, respectivamente, 73,16 %, 7,16 %, 4,38 % do total do indivíduos coletados em FMD. Diferentemente do verificado em FMD, dentre a maior equabilidade na distribuição das abundâncias das espécies em FNM observou-se que Solaria sp. (199 ind.), Pseudoanthonomus sp. (138 ind.) e Eustylini sp.(98 ind.) constituíram, respectivamente, 10,91 %, 7,57 %, 5,37% da abundância total de Curculionidae nesta fitofisionomia.

Espécies indicadoras

A análise de espécies indicadoras (Indval) selecionou 21 espécies de Curculionidae associadas significativamente às formações florestais (Tabela 2) e 8 espécies com alta afinidade a um período ou grupo de períodos sazonais (Tabela 3).

Tabela 2 Valor indicador (Indval) e probabilidade de associação das espécies de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos de dossel com formações florestais monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Formação Florestal Subfamília Tribo Espécies Valor indicador p Floresta Monodominante Curculioninae Tychiini Tychiini sp.1 0,97 0,001 Conoderinae Lechriopini Copturus sp.1 0,97 0,001 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Cryptorhynchina sp.86 0,95 0,001 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Cryptorhynchina sp.87 0,92 0,001 Curculioninae Anthonomini Anthonomus sp.3 0,70 0,003 Molytinae Conotrachelini Conotrachelus sp.8 0,67 0,001 Conoderinae Lechriopini Copturus sp.5 0,63 0,003 Molytinae Conotrachelini Conotrachelus sp.9 0,59 0,007 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Cryptorhynchina sp.75 0,50 0,045 Floresta Não-Monodominante Curculioninae Anthonomini Anthonomus brasiliensis Clark, 1992 0.75 0.007 Curculioninae Tychiini Sibinia sp.5 0,71 0,002 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Tylodina sp.2 0,71 0,002 Baridinae Baridini Baridini sp. 0,67 0,002 Conoderinae Zygopini Cylindrocopturus sp.1 0,67 0,001 Molytinae Hylobiini Heilus sp.2 0,66 0,001 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Tylodina sp.3 0,61 0,027 Curculioninae Tychiini Sibinia sp.1 0,61 0,011 Cryptorhynchinae Sophrorhinini Corynephorus sp. 0,59 0,014 Baridinae Madopterini Madopterini sp.8 0,57 0,023 Entiminae Tanymecini Pandeleteius sp. 0,55 0,017 Molytinae Cleogonini Rhyssomatus sp.3 0,55 0,023

Em FMD 9 espécies demonstraram associação significativa com esta formação florestal, sendo que quatro delas apresentaram um valor de indicação acima de 0,90 (Tychiini sp.1, Copturus sp.1, Cryptorhynchina sp.86, Cryptorhynchina sp.87) (Tabela 2). Em FNM 12 espécies exibiram afinidade significativa (Tabela 2). Dentre essas três (Anthonomus brasiliensis Clark, 1992, Sibinia sp.5 e Tylodina sp.2) exibiram os maiores valores de 23

indicação entre 0,71 e 0,75, valores menores daqueles verificados para os Curculionidae com alta afinidade com FMD. Sazonalmente, somente uma espécie esteve associada à FMD durante o período da cheia de 2014 (Tabela 3). Entretanto, em FNM foi observado à associação de 7 espécies, uma com a seca de 2012, outra com a seca de 2013 e cinco agregadas em um conjunto de período composto pelas cheias de 2013 e 2014 (Tabela 3). Os altos valores de indicação sugerem que algumas espécies estejam associadas significativamente com certos períodos sazonais o que pode refletir as diferenças do ciclo de atividade desses organismos.

Tabela 3 Valor indicador (Indval) e probabilidade de associação sazonal das espécies de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos de dossel com formações florestais monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil.

Formação Florestal Período/Grupo Subfamília Tribo Espécies Valor indicador p Floresta Monodominante Cheia 2014 Molytinae Conotrachelini Conotrachelus sp.7 0,80 0,021 Floresta Não-Monodominante Seca 2012 Baridinae Madopterini Madopterini sp.1 0,77 0,038 Seca 2013 Curculioninae Tychiini Tychiini sp.1 0,98 0,001 Cheia 2013+2014 Curculioninae Anthonomini Anthonomus brasiliensis Clark, 1992 0,985 0,001 Cheia 2013+2014 Erirhininae Stenopelmini Helodytes nodulosos Kuschel, 1956 0,894 0,005 Cheia 2013+2014 Curculioninae Anthonomini Huaca sucanca Clark, 1993 0,882 0,004 Cheia 2013+2014 Cryptorhynchinae Cryptorhynchini Tylodina sp.2 0,842 0,036 Cheia 2013+2014 Curculioninae Anthonomini Atractomerus nigrocalcaratus 0,837 0,011 Duponchel & Chevrolat 1849

As espécies com maior abundância no estudo estão associadas com as formações florestais ou com os períodos sazonais, principalmente, aquelas com alta afinidade com FMD. Entretanto, em FNM em particular, de acordo com a análise de espécies indicadoras, observou-se a inexistência de associação das espécies mais abundantes com alguma fitofisionomia ou período sazonal. Dentre esse resultados, notou-se a ambiguidade da espécie Tychiini sp.1., por ser dominante e apresentar grande afinidade com FMD (IndVal = 0,97, p = 0,001) e por denotar um elevado valor de associação com FNM no período da seca de 2013 (IndVal = 0,98, p = 0,001). Além disso, a espécie H. sucanca, a segunda mais abundante em FMD, apresentou uma elevada afinidade com os períodos de cheia em FNM (Tabela 3). Por fim, considerando o resultado da análise de espécies indicadoras, percebe-se a existência de uma dinâmica de substituição de espécies sazonal somente em FNM.

Discussão

Este é o primeiro estudo que compara as principais características da assembleia de curculionídeos fitófagos associados ao dossel de florestas monodominantes e não- monodominantes, amostrado pelo método de termonebulização de copas em uma área úmida Neotropical. Os resultados demonstraram a nítida distinção entre as FMD e as FNM em relação à riqueza, abundância, diversidade, composição e estrutura da assembleia de 24

Curculionidae. Entretanto, somente algumas dessas características sustentaram essa distinção entre essas formações florestais sazonalmente. Independentemente da formação florestal as médias da riqueza e da abundância de espécies foram similares entre os períodos sazonais. Porém, a diversidade de espécies reduziu, significativamente, durante a seca de 2013, mantendo-se elevada nos períodos de cheia (2013 e 2014) e da seca de 2012. Particularmente em cada período sazonal, essas fitofisionomia também se assemelharam estatisticamente quanto á riqueza, abundância e diversidade de espécies. Porém, a composição de espécies e a estrutura da assembleia se distinguiram significativamente entre os períodos sazonais, principalmente, pela maior similaridade durante a cheia e notável distinção durante a seca, sobre tudo, nas FNM. Essa última constatação, também se confirmou quando considerado o nível taxonômico de subfamília e tribo. Essas observações sugerem que fatores ligados à sazonalidade influenciam de maneira diferenciada a distribuição das espécies de Curculionidae no dossel das FMD e FNM no Pantanal. Embora existam discussões sobre algumas limitações do método de amostragem empregado (XXXX) e, os estimadores de riqueza tenham apontado uma amostragem parcial, acredita-se que a termonebulização viabilizou uma amostragem eficiente. Isso porque que o dossel das florestas no Pantanal raramente ultrapassa 25 m de altura e apresenta reduzida estratificação. Essas características favoreceram a efetividade do método de coleta em questão, quando comparado com as florestas úmidas tropicais ou de regiões temperadas, nas quais o dossel pode ultrapassar os 100 m de altura e comportar uma maior estratificação e, muitas vezes, densamente ocupado por epífitas (XXXX). Além disso, o grande número de espécies singletons integrantes da assembleia desse estudo exige que os resultados dos estimadores e das curvas de acumulação de espécies sejam considerados com cautela, uma vez que estes métodos de avaliação da distribuição da diversidade de espécies são altamente influenciáveis por esta característica (XXXX). Tendo como referência o número mínimo de espécies estimado de 254 (254,2 ± 26,71) para FMD e 368 (368,4 ± 32,31) para FNM, este estudo amostrou, respectivamente, 64,17 % e 66,03 % das espécies em cada uma das formações florestais. Uma subestimação do número de espécies pode ser considerada pelo fato da amostragem ter sido feita em períodos sazonais pontuais durante o estudo. Por outro lado, considerando a existência de réplicas exatamente nas mesmas áreas, maximizou-se a amostragem em cada local, assegurando assim a efetividade da amostragem. Talvez, essa possível sub-amostragem teria um peso maior caso fossem amostrados novos pontos a cada período de coleta, os quais poderiam apresentar grandes variações de características bióticas e abióticas desconsideradas neste estudo. Futuramente, deve-se ser conduzir e ampliar a amostragem 25

dessas formações florestais, dando especial atenção para órgãos específicos das espécies arbóreas em consonância com a fenologia das mesmas (por exemplo Wardhaugh et al. 2013). Tendo em vista que o Pantanal é formado por um vasto mosaico vegetacional, aonde várias fitofisionomias se estendem por toda a abrangência dessa área úmida, o presente estudo revela apenas o que ocorre em duas formações florestais de uma região específica do Pantanal de Poconé. Assim, considerando os resultados obtidos neste estudo e a ampliação da amostragem de outras regiões poderão revelar uma elevada α e β- diversidade, assim como, espécies novas e/ou endêmicas para o Pantanal, o qual constitui o grupo de áreas úmidas do Neotrópico.

Formações florestais e assembleia de Curculionidae-fitófagos

A densidade de Curculionidae de dossel encontrada neste estudo (4,04 ind./m2), a partir do método de termonebulização, aproxima-se daquela observada para A. phalerata durante a cheia (3,6 ind./m2), mas muito reduzida quando comparada com essa mesma espécie de palmeira durante seca (14,43 ind./m2) (Santos et al. 2003). Entretanto, nesse último resultado, além da termonebulização com inseticida, todas as folhas de A. phalerata foram removidas para a amostragem massiva de artrópodes, assim esses resultados são comparáveis parcialmente. Outros estudos abrangendo artrópodes de dossel na mesma região de estudo, descrevem uma densidade 1,33 ind./m2 de curculionídeos em copas de V. divergens durante o período de seca (Marques et al. 2001), enquanto uma avaliação dos períodos de seca e de cheia foi registrado uma densidade maior de 3,4 ind./m2 (Marques et al. 2006). Considerando o presente estudo, percebe-se que a ampliação da área de amostragem e dos períodos plurianuais levou a um incremento considerável da densidade de curculionídeos amostrados no dossel de FMD de V. divergens (6,86 ind./m2). Entretanto, a densidade total de 1,22 ind./m2 encontrada nas FNM foi muito menor daquela observada para a copa da Calophyllum brasiliensis Cambess. (Clusiaceae), tanto no período da seca (3,3 ind/ m2) como na cheia (5,0 ind/ m2) (Marques et al. 2007), também no Pantanal de Poconé, O número de espécies amostradas neste estudo (320 spp.) aproximou-se daquele observado para Curculionidae em áreas úmidas da floresta Amazônica (377 spp.), também coletados via termonebulização com inseticida (Erwin 1983a). Para o Pantanal outros estudos descreveram a seguinte riqueza de espécies de Curculionidae de dossel: em monodominância de A. phalerata 44 durante a seca (Santos et al. 2003) e 81 durante a cheia (Battirola et al. 2014), 55 espécies em monodominância de V. divergens durante a seca e cheia (Marques et al. 2006), 15 espécies durante a seca e 18 espécies durante a 26

cheia na copa de C. brasiliensis (Marques et al. 2007). Mais uma vez, a ampliação da área de amostragem, coletas interanuais e a inclusão de uma fitofisionomia com uma maior diversidade arbórea contribuiu com o aumento expressivo do registro do número de espécies, não só para a região do estudo, mas para o Pantanal como um todo. Em regiões temperadas o número de espécies de Curculionidae descrito pode ser extremamente reduzido, como por exemplo, em área úmida em torno de 8,43 % (27 spp.) (Smith e Golladay, 2014), quando comparado com o total registrado neste estudo, mesmo amostrando o solo e outros estratos florestais. Em diferentes florestas no Japão, o número de espécies arborícolas também foi menor (82 spp.) (Ohsawa 2005) quando comparado com o dossel das FMD e FNM no Pantanal. A elevada riqueza de espécies de Curculionidae amostrada no dossel das formações florestais avaliadas segue a tendência das florestas tropicais em sustentarem uma grande riqueza de espécies (Erwin 1983b; Basset et al. 2012), das quais a maior parte necessita ser descrita. Assim, evidencia-se a necessidade de ampliar e aprofundar o estudo da diversidade da fauna do Pantanal, tendo em vista as considerações de que seja uma região de reduzida riqueza (XXXX), composta por espécies comuns a outros domínios fitogeográficos adjacentes, principalmente, do Cerrado. A configuração dos hábitats, em conjunto com outros fatores ambientais, determina o ciclo de vida e a distribuição dos organismos no dossel. Um estudo em uma floresta tropical ao norte de Queensland, Austrália, revelou que os Coleoptera mais abundantes agregaram- se em um tipo particular de micro-hábitat, indicando uma alta especialização das espécies a folhas e flores (Wardhaugh et al. 2013). Dessa maneira, a cada micro-hábitat novo amostrado há uma grande chance de incremento da riqueza de espécies. A menor riqueza de Curculionidae-fitófagos encontrada em FMD, quando comparado com FNM, pode refletir o número reduzido de espécies adaptadas em se alimentar ou utilizar os recursos disponibilizados pelas espécies arbóreas na monodominância. Esse fato foi descrito para a assembleia de lepidópteros herbívoros adaptados no forrageio de folhas de espécies arbóreas dominantes constituintes de uma formação específica na bacia Amazônica (caatinga amazônica) (Fortunel et al. 2014). A maioria dos Coleoptera, componentes do dossel da floresta amazônica, apresenta baixa vagilidade, o que restringe a distribuição destes a um tipo particular de floresta, reduzindo a ocupação de outras formações florestais (Erwin 1983a). Esse aspecto também pode refletir a distribuição de espécies deste estudo, pois mesmo havendo distinções, constatou-se o compartilhamento de espécies entre FMD e FNM. Essa relação pode estar associada à hipótese de que FNM seja uma área fonte de espécies. Isso porque essa última comportou um número maior de espécies e uma reduzida proporção de compartilhamento, denotando uma maior manutenção de espécies. Esse aspecto, possivelmente, também foi influenciado pela proximidade entre as áreas de amostragem das duas fitofisionomias. 27

Embora a riqueza de espécies seja constante sazonalmente em FMD, observou-se uma grande substituição de espécies entre os períodos de seca e cheia. Nas FNM ocorreu um aumento da riqueza durante a cheia. Essas alterações revelaram que durante a estação da cheia duplica o número de espécies compartilhadas entre as formações florestais em relação à estação seca. Assim, como houve a tendência das FMD manter e, das FNM aumentar o número de espécies durante a cheia, acredita-se que o aumento do compartilhamento de espécies seja provocado pelo aumento do número de espécies nas FNM. Considerando o perfil da diversidade nas duas fitofisionomias estudadas, pode-se apontar que a assembleia de Curculionidae-fitófagos no dossel de FMD e de FNM refletem dois modelos distintos de distribuição das espécies em comunidades. Ponderando a escala deste estudo, nas FMD, a reduzida equabilidade, resultado da dominância de poucas espécies, indica o modelo baseado conceito de nicho mantido pela competição entre as espécies (Hutchinson 1957). Uma provável manutenção da umidade em um microclima mais estável no dossel das FMD pode amenizar os efeitos estocásticos, principalmente aqueles ligados a sazonalidade, promovendo a manutenção das mesmas espécies adaptadas a essa formação florestal, as quais excluem aquelas advindas de outras fitofisionomias adjacentes. Nas FNM, considerando a maior equabilidade na distribuição das espécies, destaca-se o modelo baseado da teoria neutra da biodiversidade (Hubbell 2001). A estocasticidade sazonal pronunciada, em conjunto com a maior heterogeneidade de hábitat, sustentada pela maior diversidade vegetal em FNM, disponibiliza condições variáveis nas quais todas as espécies tem a chance de se manter na assembleia de maneira mais equânime que nas FMD. Por outro lado, a elevada diversidade de Curculionidae-Fitófagos verificada nas FNM pode refletir a maior heterogeneidade estrutural de hábitat quando comparado com as FMD no Pantanal de Poconé. Primeiramente, monoculturas florestais são pouco favoráveis à manutenção de elevada diversidade de espécies de Curculionidae (Ohsawa 2005). Quanto as FNM acredita-se que seja verdadeiro o pressuposto de que a heterogeneidade estrutural da floresta correlaciona-se com a heterogeneidade dos artrópodes arborícolas (Wagner 2001), onde uma elevada heterogeneidade de hábitat estabelece uma maior variedade de nichos, a qual, frequentemente, mantém uma alta diversidade de espécies na comunidade (Benton et al. 2003; Ohsawa 2005; Normann et al. 2016; Seibold et al. 2016). Entretanto, outro estudo constatou a ausência de relação entre a composição de espécies vegetais com a diversidade de Carabidae no Pantanal, onde fatores determinantes do microclima podem exercer maior influência sobre esse grupo de Coleoptera predadores (Vieira et al. 2008) do que sobre Coleoptera herbívoros, como os Curculionidae. 28

A característica da assembleia de Curculionidae-fitófagos de muitas espécies com baixa abundância, principalmente, nas FNM, integra a regra da amostragem de invertebrados de dossel (XXXX). Esse fato também foi descrito no Pantanal para Curculionidae na copa de V. divergens (Marques et al. 2006) e para a assembleia de Carabidae (Coleoptera) em machas florestais (Vieira et al. 2008). No presente estudo notou- essa equabilidade reduzida nas FMD, ou seja, algumas espécies com uma abundância elevada (dominantes) e outras com abundância reduzida. Entretanto, verificou-se que no período da seca de 2013 a assembleia de curculionídeos no dossel das FNM exibiu também uma baixa equabilidade, promovida pela redução da abundância e da riqueza de espécies, e sobressalente abundância de duas espécies, Tychiini sp.1 e Sibinia sp.1. Os singletons, por vezes definidas como espécies raras, representaram mais da metade da riqueza registrada em estudos de comunidades de insetos em florestas tropicais úmidas (Allison et al. 1997; Novotny e Basset 2000). Neste estudo, os singletons representaram 43,44 % das espécies coletadas, particularmente 46,01 % em FMD e 47,74 % em FNM. Um dos fatores que contribuem para o elevado número de singletons pode ser o “efeito de massa” (Shmida e Wilson 1985), o qual reflete o incremento de espécies pelo influxo de diferentes formações florestais adjacentes omitidas neste estudo. Esse efeito parece ser semelhante sobre as FMD e FNM, pois estas se distribuem no mesmo mosaico vegetacional da região e apresentam proporções de singletons aproximadas. Os efeitos dos controles top-down e bottom-up em conjunto com filtros ambientais são fatores que influenciam a estrutura das assembleias de herbívoros na comunidade bióticas (Hunter e Price 1992; Price 2002; Fortunel et al. 2014). Neste estudo perceberam-se evidências de possíveis efeitos bottom-up sobre a composição geral da assembleia de Curculionidae-Fitófagos. Nos ecossistemas tropicais, esse efeito se repete para outros artrópodes como reflexo da produção primária que influencia os níveis tróficos mais altos (Price 2002), assim como, da heterogeneidade ambiental. Alguns estudos apontam que heterogeneidade das formações florestais influencia a comunidade de insetos (Brown e Lugo 1990; Wagner 2001). Essa heterogeneidade das florestas, que geralmente resulta da arquitetura das plantas, da densidade de folhas e microclima diferenciado, influenciam na composição de artrópodes de dossel gerando distinções entre formações florestais (Halaj et al. 2000; Pedley et al. 2014; Gonçalves-Souza et al. 2015). Entretanto, ás vezes, diferentes tipos florestais podem manter assembleias de artrópodes semelhantes, porque independentemente do tipo de vegetação outros aspectos ligados à heterogeneidade ambiental influenciam mais na distribuição dos organismos que o tipo de floresta em si (Oxbrough et al. 20012). No entanto, a composição e estrutura da assembleia de Curculionidae podem ser fortemente determinadas pelo tipo de formação florestal (Ohsawa 2005), como constatado neste estudo em que o dossel das FMD e das 29

FNM sustentou distintas assembleias de Curculionidae-fitófagos, tanto na composição de espécies, quanto na estrutura. Além disso, observou-se uma maior similaridade entre as FMD quando comparada com as FNM. Essa dissimilaridade pode ser resultado da incapacidade de algumas espécies se dispersarem e/ou utilizarem outros hábitats, como por exemplo, uma alta especificidade dos herbívoros (Pedley et al. 2014). A maior similaridade verificada em FMD, tanto em nível de subfamília, tribo e espécie, resultou da dominância de certos taxa, principalmente, da subfamília Curculioninae e da espécie Tychiini sp.1. Esse efeito pode atuar negativamente sobre a reprodução ou impedir o estabelecimento de outras espécies, por interferência ou competição por recursos (Pedley et al. 2014), fazendo com que outros grupos sejam menos representativos na assembleia. Esse mecanismo influencia fortemente a estruturação das assembleias de Coleoptera, depois de fatores abióticos, tais como, temperatura e umidade (Niemela 1993).

Sazonalidade e assembleia de Curculionidae-fitófagos

O presente estudo preenche uma lacuna importante, apontada por alguns estudos, quanto a amostrar a assembleia foco em diferentes períodos sazonais (Pedley et al. 2014). Adicionalmente, sugere-se que futuramente sejam avaliados outros estágios de cada período sazonal (Hsieh e Linsenmair 2012) para esclarecer as variações sazonais observadas, principalmente, no dossel de FNM. A influência do regime hídrico e a concentração de umidade são fatores determinantes da abundância dos artrópodes em regiões tropicais, aonde podem ocorrer acentuadas variações sazonais da densidade desses organismos. Muitos estudos demostraram que a densidade de artrópodes sofre um decréscimo pronunciado durante os períodos de estiagem em florestas tropicais (XXXX Wagner 2001), assim como, em formações de savana (Wagner 2001). Considerando a tendência da distribuição da abundância de Curculionidae no dossel das fitofisionomias avaliadas no Pantanal, a despeito da ausência de diferenças estatísticas, as FNM sustentaram a redução de abundância durante os períodos de seca. Entretanto, esse padrão foi inconsistente nas FMD devido á manutenção das medias das abundâncias na maior parte dos períodos sazonais, além da proeminente elevação durante a seca de 2013. No dossel de florestas de uma região de savana na África foi observado o aumento geral da densidade de artrópodes de dossel durante a seca, porém esse padrão também foi refutado para alguns taxa em determinadas formações florestais (Wagner 2001). Particularmente no Pantanal, embora haja a evidência da influência de fatores sazonais, como o pulso de inundação, sobre os invertebrados (Battirola et al. 2007), deve-se considerar as particularidades de cada táxon, assim como, a variação estrutural do hábitat 30

em uma mesma região. No geral, a abundância e a riqueza de espécies de artrópodes de dossel aumentam durante o período da cheia no Pantanal (Santos et al. 2003; Battirola et al. 2007; Marques et al. 2009). Contudo, os Coleoptera podem ser o grupo dominante, com uma elevada abundância, da copa de A. phalerata durante a seca (Santos et al. 2003). Entretanto, existe o registro que a abundância e a riqueza de Coleoptera são maiores durante a cheia na copa de V. divergens (Marques et al. 2006). Nas FMD verificou-se que a abundância e a riqueza de espécies de Coleoptera pode se manter entre períodos de seca e de cheia. Esses dados concordam com o observado em copa de C. brasiliense, onde a abundância de artrópodes registrada foi maior durante a seca, porém a abundância dos Coleoptera, incluindo os Curculionidae, foi semelhante entre os períodos sazonais (Marques et al. 2007). Vale ressaltar que a maior abundância dos Coleoptera registrada nos períodos de seca verificada em outros estudos, pode refletir a reduzida densidade de outros artrópodes com menor tolerância a escassez de umidade durante a estiagem. Muitos táxons desenvolveram mecanismos fisiológicos e/ou comportamentais para manterem-se em períodos de extrema restrição hídrica (seca) e daquele extremamente úmido (cheia) em áreas alagáveis. Essas condições podem fazer com que algumas espécies e/ou grupos de invertebrados migrem durante as inundações do estrato edáfico para troncos, copas, ou para outras áreas mais elevadas no Pantanal (Adis et al. 2001; Battirola et al. 2007), o que contribui na variação da densidade da fauna nos diferentes estratos florestais e áreas pouco sujeitas ao alagamento. A ausência da distinção sazonal significativa da abundância geral de curculionídeos fitófagos associados ao dossel das FMD e FNM resultou da semelhança das médias observadas entre os períodos de cheia e de seca. A sobressalente abundância em FMD durante a seca de 2013, e a manutenção do reduzido número de indivíduos durante a seca em FNM contribuíram para tal fato. Além disso, destaca-se que, embora a seca no Pantanal de Poconé tenha se prolongado no ano de 2012, verificou-se chuvas esparsas em alguns dias, o que descaracterizou o auge de uma estação seca, quando a disponibilidade de folhas é extremamente escassa, como constatado na seca de 2013. Com isso, durante o período de coleta na seca de 2012, muitas espécies arbóreas já apresentavam brotos e um incremento de folhas jovens. As variações na disponibilidade de recursos, como por exemplo, alimentar, dentre outros motivos, interferem na oscilação da abundância de insetos (Wolda e Fisk 1981; Wolda 1988). Existem evidências que a abundância de insetos, principalmente herbívoros, atinge picos em períodos culminantes com a disponibilidade de folhas (Basset 1991; Aide 1992), decorrente, principalmente, da preferência alimentar desses insetos por folhas mais jovens (Price et al. 1980). Esse fato pode refletir a similaridade do período da seca de 2012 com os demais de cheia (2013 e 2014) referentes à abundância, riqueza e diversidade das espécies de Curculionidae, sobre tudo, em FNM. Assim, esses dados 31

concordam que o aumento da abundância e da riqueza de insetos herbívoros está correlacionado com a maior disponibilidade de folhas (Wolda 1979; Erwin e Scott 1980; Kitching e Arthur 1993). Essa observação confirmou-se durante a cheia no Pantanal, período com elevada umidade, quando disponibilidade de folhas é alta em todas as formações florestais e, provavelmente, explica o amento da abundância e riqueza dos Curculionidae fitófagos em FNM neste mesmo período. Em contrapartida, a exígua disponibilidade de recursos alimentares pode explicar a redução da representatividade de alguns grupos de Coleoptera fitófagos (Wagner 2001), como observado para os curculionídeos fitófagos durante a seca no dossel das FNM. Além da sazonalidade e da disponibilidade de folhas, as variações na abundância e riqueza de artrópodes também estão vinculadas a outros estágios fenológicos de suas respectivas plantas hospedeiras (Wolda 1978; Basset 1991). Essa ponderação relaciona-se com o pico de abundância do Curculionidae nas FMD durante a seca de 2013. Primeiramente, esse período compreende o pico da estiagem, agosto e setembro, quando provavelmente a presença de folhas nessas formações monodominante viabilizou um microclima mais úmido, favorecendo a manutenção dos artrópodes no dossel nas FMD. Adicionalmente, nesse período verificou-se a floração e produção de semente da espécie arbórea monodominante V. divergens, o que incrementou a disponibilidade recursos para alguns grupos de Curculionidae, principalmente, aqueles associados a esses órgãos vegetais, tais como os Tychiini. Os Curculionidae, incluindo a tribo Tychiini, possuem uma estreita relação com árvores em floração, pois suas larvas desenvolvem-se, predominantemente, em flores, frutos e sementes (Oberprieler et al. 2007). A maior abundância registrada nas FMD, preponderantemente, deveu-se ao fato da elevada abundância da espécie dominante Tychiini sp.1, correspondendo a 62% do total de Curculionidae-fitófagos coletados. Entretanto, mesmo desconsiderando essa espécie, as FMD ainda sustentaram uma maior abundância que as FNM. Assim, essa condição pode derivar das diferenças dos ciclos fenológicos das espécies arbóreas, que regula a disponibilidade de recursos em cada uma das formações florestais. As variações sazonais da estiagem acentuada de clima de savana, combinado com os períodos de alagamento, exercem forte influencia sobre a biota ao longo do ano, o que inclui as FNM estudadas no Pantanal. Essas formações florestais constituídas por uma flora arbórea decídua ou semi-decidual também estão sujeitas a uma grande escassez de água e umidade durante a seca. Essas grandes modificações entre os períodos sazonais podem ser encarados como distúrbios que influenciam no equilíbrio dinâmico da diversidade nos ecossistemas. De acordo com a teoria do distúrbio intermediário (Connell 1978; Jeffries et al. 2006) os ecossistemas com distúrbios constantes tendem a manter um maior número de espécies coexistentes devido a atributos como a resiliência da comunidade e da alternância 32

de condições para que as espécies possam se manter. Assim, possivelmente a maior riqueza e diversidade de Curculionidae-Fitófagos sustentados pelo dossel das FNM, também podem resultar dos distúrbios sazonais constantes mais intensos nessa fitofisionomia que nas FMD. Quando ponderado os atributos abundância e riqueza das espécies, através do índice de diversidade de Simpson, percebeu-se uma maior diversidade nas FNM, fato que reflete a maior equabilidade observada nessa formação florestal em todos os períodos sazonais. Particularmente o período da seca de 2013, observou-se a redução da diversidade em FNM tanto quanto em FMD. Provavelmente, esse fato deveu-se a dominância de algumas espécies, sobre tudo, nas FMD. Essa característica de reduzida diversidade e riqueza e, poucas espécies extremamente abundantes, pode refletir uma comunidade interativa com o número restrito de nichos (XXXX conferir Wagner 2000 ou 2001 Tovar-Sánchez). Em uma floresta de Budongo, África, composição de espécies da assembleia de Coleoptera foi a mais heterogênea dentre os demais artrópodes de dossel, tanto entre plantas hospedeiras da mesma espécie arbórea (Rinorea beniensis), quanto entre estações seca e chuvosa (Wagner 2001). Citar outros estudos. A ausência ou drástica redução da precipitação parece influenciar menos assembleia de Curculionidae no dossel de FMD. Apesar da restrição hídrica durante a seca no Pantanal, o dossel das FMD, com predominância de V. divergens, devido à reduzida abscisão foliar, provavelmente mantém um microclima minimamente úmido, gerado pela evapotranspiração das folhas. A condição microclimática sazonalmente mais constante nas FMD, provavelmente, contribuiu com a menor variabilidade na estrutura e composição da fauna de Curculionidae, quando comparada com as distinções verificadas nas FNM durante os períodos de seca. Essa constatação concorda com a condição de que a variação populacional dos insetos é reduzida em ambientes com características climáticas constantes (XXXX Wagner 2001). Esse fato durante o período de estiagem pôde contribuir na manutenção da arquitetura arbórea, proporcionando assim, hábitats que podem sustentar pronunciadas dissimilaridades entre diferentes formações florestais (XXXX Wagner 2001), assim como as observadas entre as FMD e as FNM no geral. A agregação em áreas mais úmidas durante as estações secas foi relatada para alguns grupos de insetos (Denlinger 1986; Wagner 2001). Citar exemplos de estudos. Esses efeitos da sazonalidade mais pronunciados em FNM resultaram também pela maior dinamicidade estrutural, característica das florestas deciduais ou semdeciduais, provocadas por maior exposição à irradiância solar, assim com, a redução da umidade relativa do ar no período da seca como constatado em outros estudos (Brown e Lugo 1990).

Representatividade taxonômica dos Curculionidae-fitófagos e espécies indicadoras

A maior representatividade em abundância verificada da subfamília Curculioninae, tanto em FMD (8.626 ind.) quanto em FNM (599 ind.), resultou da.... Entretanto, a abundância dominante dessa subfamília nas FMD foi marcante em todos os períodos sazonais. Todavia nas FNM também se destacaram os Baridinae (348 ind.) e os Cryptorhynchinae (372 ind.) tanto nos períodos de cheia como nos de seca. Quanto à riqueza de espécies os Curculioninae comportaram a maior riqueza em FMD (41 spp.), enquanto que nas FNM foram os Cryptorhynchinae (79 spp.). A maior riqueza dos Curculioninae FMD reflete, preponderantemente, a associação das espécies dessa subfamília com o a floração de V. diveregens durante a seca no Pantanal. A maior representatividade dos Cryptorhynchinae pode estar à associada a maior diversidade vegetal das FNM, uma vez que as espécies dessa subfamília estão associadas à madeira. As tribos mais representativas estiveram ligadas com as subfamílias com maior abundância nas duas formações florestais. Nas FMD a dominância dos Tychiini (7.647 ind.) se mantém, porém nas FNM os Cryptorhynchini abrangeram a maior abundância (375 ind.). Entretanto, os Cryptorhynchini compreenderam a maior riqueza de espécies, tanto em FMD (31 spp.) quanto em FNM (78 spp.). A maior abundância da espécie dominante Tychiini sp.1 (73,16 %) destacou-se nas FMD, embora se tenha o registro na mesma para as FNM (28,71 %) durante a seca, principalmente, de 2013. Nas FNM, devido à reduzida dominância três espécies se destacaram Solaria sp. (10,91 %), Pseudoanthonomus sp. (7,57 %) e Eustylini sp. (5,37 %). Das 320 espécies coletadas 21 foram, significativamente, apontadas como indicadoras das fitofisionomias avaliadas. Isso indica que alguns curculionídeos fitófagos apresentam grande afinidade com as FMD (9 spp.) e FNM (12 spp.) no Pantanal, determinada por características de intrínsecas a essas formações florestais. Particularmente, nas FMD observaram-se altos valores de associação quando comparado com as FNM. Além disso, nem sempre as espécies com maior abundância em uma formação florestal, no geral, apresentaram associação significativa com a respectiva fitofisionomia. Nas FMD as espécies mais abundantes também foram selecionadas como indicadoras, apresentado um elevado valor de associação o que pode refletir uma alta especialização dessas por elementos e características de monodominâncias de V. divergens no Pantanal. Além disso, destaca-se que as FMD também se destacaram por apresentar um número reduzido de espécies exclusivas, o que pode corroborar com a hipótese de alta especialização do Curculionidae-fitófagos associados às essa formação florestal. 34

Entretanto, as espécies indicadoras das FNM apresentaram um valor de associação reduzido quando comparado com aqueles das FMD. Esse fato pode refletir algumas possibilidades para esse resultado. Primeiro, as FNM podem comportar um número maior de espécies menos especializadas. Em contrapartida, um à alta especialização da relação inseto-hospedeiro, a distribuição das espécies de Curculionidae segue a distribuição das espécies vegetais que, por não ser uma monodominância, segue uma distribuição menos agregada nas FNM. Ainda, devido a maior intensidade dos efeitos da sazonalidade, principalmente durante os períodos de seca, a espécies podem apresentar marcadas distinções sazonais no seu ciclo de vida o que impossibilitou a detecção das mesmas em determinados períodos sazonais. A análise de espécies indicadoras revelou que algumas espécies estão associadas com um período em particular, principalmente, nas FNM. Somente a espécie Conotrachelus sp.7 esteve associada a cheia (2014) nas FMD, enquanto que sete espécies apresentaram associação significativa com nas FNN. Isso pode refletir a maior dinâmica de substituição temporal de espécies em FNM do que em FMD. Em FMD essa substituição de espécies inexistiu, demonstrando certa estabilidade na distribuição das espécies sazonalmente, o que pode ter resultado na maior similaridade da assembleia nessa formação florestal. Todavia, percebeu-se que em cada período de amostragem, pelo menos, uma espécie diferente esteve significativamente associada às FMN. Esse fato, possivelmente, deve-se as peculiaridades dos ciclos de atividade (picos de abundância assíncrona) das espécies. Alguns estudos indicam que uma abundância assíncrona pode reduzir a sobreposição de nicho entre espécies equivalentes, durante o ciclo de vida das mesmas e/ou entre os períodos sazonais (Tauber e Tauber 1981; Wang et al. 2014). Nas FNM um grupo de seis espécies apresentaram elevados valores de associação com um grupo de períodos das cheias (2013+2014). Dessa forma, destacaram-se as espécies da tribo Anthonomini: A. brasiliensis, H. sucanca e Atractomerus nigrocalcaratus, que pode revelar alta associação dessa tribo com a dinâmica sazonal nas FNM, neste estudo, representadas pelas cordilheiras, regiões pouco susceptíveis a inundação no Pantanal. Além dessas, Helodytes nodulosos (Stenopelmini) e Tylodina sp.2 (Cryptorhynchini), também mostraram grande fidelidade a essa fitofisionomia durante a cheia. O valor de associação elevado dessas espécies com os períodos de cheia em FNM, provavelmente, contribuiu para a manutenção da maior similaridade da assembleia durante os períodos de cheia nessa fitofisionomia. Ao passo que a maior dissimilaridade das secas, pode refletir a substituição de espécies a cada período de estiagem no dossel do Pantanal nas FNM. Esse período corresponde ao período de floração de muitas espécies no Pantanal, inclusive nas FNM, quando os Curculionidae Madopterini sp.1 (Baridinae, Madopterini) e Tychiini sp.1 (Curculioninae, Tychiini) estiveram associados, respectivamente, ao período da seca de 35

2012 e 2013. Essas espécies pertencem a grupos associados a estruturas florais (Tychiini) e a flores ou sementes (Baridinae) (XXXX). Este estudo possibilitou identificar formações florestais com alta diversidade de espécies, como as FNM, evidenciando as distinções da distribuição da diversidade de Curculionidae-fitófagos no dossel de FMD e FNM, assim como, dos efeitos da sazonalidade em cada uma dessas fitofisionomias na planície de inundação do Pantanal de Poconé. Embora o entendimento do padrão de distribuição de insetos em regiões tropicais seja limitado até a elucidação da biologia das espécies (Wolda 1988), alguns estudos indicam fatores determinantes na organização das assembleias destes organismos. O regime de chuvas, por exemplo, é um dos fatores que regulam fortemente as variações das assembleias de artrópodes nos ecossistemas tropicais (Wolda 1978), diferentemente da temperatura que tem um peso maior em regiões temperadas. Portanto, em biomas com características de savana as mudanças sazonais são ainda mais pronunciadas que em florestas tropicais úmidas e, sobre tudo, em áreas sazonalmente alagáveis, como o Pantanal. Neste estudo, verificou-se que ao longo de, aproximadamente, 20 km em uma região de savana sazonalmente inundável, duas formações florestais com características distintas comportaram assembleias singulares de Curculionidae fitófagos associados ao dossel, as quais apresentam alterações sazonais dissemelhantes. Algumas dessas dissimilaridades comparam-se com as tendências apresentadas em outros estudos. Entretanto, destaca-se a necessidade de detalhar os mecanismos específicos que determinam a distribuição e organização espaço/temporal das espécies da assembleia de artrópodes, neste estrato florestal ainda pouco explorado em áreas úmidas, sobre tudo, das regiões tropicais.

Conclusões

A partir da amostragem pelo método de termonebulização de copas, este estudo apresentou dados inéditos e consistentes que distinguem a distribuição da abundância, riqueza, diversidade, composição de espécies e estrutura da assembleia de Curculionidae- fitófagos no dossel de FMD e FMN na Planície de inundação do Pantanal. Sendo que essa assembleia nas FMD caracterizou-se pela alta abundância de espécies dominantes, reduzida riqueza e diversidade quando comparada com as FNM. Sazonalmente destacou-se a significativa redução da riqueza de espécies durante a seca de 2013, no geral, e a marcada distinção dos períodos de seca nas FNM quanto à composição e estrutura dessa assembleia. A sazonalidade influencia fracamente a assembleia de Curculionidae-fitófagos no dossel FMD de V. divergens. 36

Devido à alta diversidade e riqueza de espécies as FNM pode-se considerar que essas formações florestais contribuem para a manutenção da elevada diversidade regional de Curculionidae quando comparada com FMD. Entretanto, as FMD de V. divergens comportam espécies ainda não descritas que, portanto, também merecem atenção. Estes resultados apontam que a assembleia de Curculionídeos fitófagos pode ser um táxon adequado para o desenvolvimento de estudos relativos à dinâmica da diversidade biológica no dossel de florestas na planície de inundação do Pantanal, assim como em outras áreas úmidas tropicais.

Agradecimentos

Agradecemos a todos os colaboradores durante as coletas de campo, como durante o processo de triagem e identificação das morfoespéices no Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA), do Instituto de Biociências da Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT). Também agradecemos ao Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná (UFPR) pelo apoio logístico durante parte da identificação das espécies; Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade (UFMT); Ao Centro de Pesquisa do Pantanal (CPP); Ao Instituto Nacional de Áreas Úmidas (INAU/MCT/CNPq). Este estudo foi parcialmente financiado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso (Fapemat) (Processo nº 339298/2012) e pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) (Processo nº 484679/2012-0).

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Apêndice A Distribuição das espécies de Curculionidae (Coleoptera) fitófagos coletados no dossel de florestas monodominantes e não-monodominantes, durante os períodos de seca (2012 e 2013) e de cheia (2013 e 2014), na região do Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Número de indivíduos e, entre parêntese a frequência de ocorrência relativa (%) do total amostrado em cada período, tipo de formação florestal em todo o estudo. Indicação de tribos e/ou espécies exclusivas: □ floresta monodominante seca, ■ floresta monodominante cheia, Δ floresta não-monodominante seca e ▲ floresta não-monodominante cheia.

Floresta Monodominante Floresta Não-Monodominante Período Seca Cheia Seca Cheia TotalFMD Seca Cheia Seca Cheia TotalFNM TotalGeral Taxa e espécies 2012 2013 2013 2014 2012 2013 2013 2014 Baridinae / Baridini Hiotus sp.1 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Hiotus sp.2 2 (20) 1 (20) 5 (40) 1 (20) 9 (25) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 11 (17,5) Baridini sp. Δ▲ 3 (40) 3 (20) 9 (60) 6 (60) 21 (45) 21 (22,5) Baridinae / Madarini Conoproctus sp. 2 (20) 1 (20) 3 (10) 2 (20) 3 (40) 2 (20) 4 (40) 11 (30) 14 (20) Parisoschoenus sp.1 Δ▲ 3 (40) 4 (20) 1 (20) 4 (20) 12 (25) 12 (12,5) Parisoschoenus sp.2 2 (20) 2 (5) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 4 (7,5) Parisoschoenus sp.3 ▲ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Parisoschoenus sp.4 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Parisoschoenus sp.5 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Parisoschoenus sp.6 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Parisoschoenus sp.7 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Parisoschoenus sp.8 □ 13 (40) 13 (10) 13 (5) Madarini sp.1 1 (20) 1 (5) 2 (20) 2 (5) 3 (5) Madarini sp.2 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madarini sp.3 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madarini sp.4 Δ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Madarini sp.6 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madarini sp.7 □ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Madarini sp.8 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Solaria sp. 11 (60) 16 (60) 39 (60) 66 (45) 2 (40) 31 (80) 144 (80) 22 (80) 199 (70) 265 (57,5) Baridinae / Madopterini Plocamus sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Xystus sp. ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.1 3 (20) 1 (20) 4 (10) 7 (60) 7 (15) 11 (12,5) Madopterini sp.2 4 (20) 2 (20) 6 (10) 6 (40) 6 (10) 12 (10) Madopterini sp.3 5 (20) 20 (20) 25 (10) 6 (40) 4 (20) 10 (15) 35 (12,5) Madopterini sp.4 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (20) 6 (80) 8 (30) 9 (17,5) Madopterini sp.5 ▲ 1 (20) 5 (40) 6 (15) 6 (7,5) Madopterini sp.6 2 (40) 1 (20) 3 (15) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 5 (12,5) Madopterini sp.7 1 (20) 1 (5) 13 (20) 13 (5) 14 (5) Madopterini sp.8 2 (20) 2 (5) 2 (40) 18 (60) 9 (40) 29 (35) 31 (20) Madopterini sp.9 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.10 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.11 □ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Madopterini sp.12 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) 44

Madopterini sp.13 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.14 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.15 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.16 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.17 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Madopterini sp.18 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Baridinae / não determinado Baridinae sp.1 ▲ 1 (20) 2 (20) 3 (10) 3 (5) Baridinae sp.2 Δ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Ceutorhynchinae / Cnemogonini Cnemogonini sp.1 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cnemogonini sp.2 2 (20) 1 (20) 47 (60) 50 (25) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 52 (17,5) Cnemogonini sp.3 6 (20) 4 (20) 10 (10) 3 (20) 13 (20) 13 (20) 29 (15) 39 (12,5) Ceutorhynchinae / Phytobiini Rhinonchus sp.1 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Rhinonchus sp.2 2 (20) 2 (5) 1 (20) 1 (5) 3 (5) Conoderinae / Lechriopini Copturus sp.1 96 (80) 119 (100) 24 (100) 58 (100) 297 (95) 1 (20) 1 (20) 2 (40) 4 (20) 301 (57,5) Copturus sp.2 ▲ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Copturus sp.3 ▲ 6 (40) 6 (10) 6 (5) Copturus sp.4 2 (20) 1 (20) 1 (20) 1 (20) 5 (20) 1 (20) 1 (5) 6 (12,5) Copturus sp.5 □■ 5 (60) 5 (40) 4 (40) 2 (20) 16 (40) 16 (20) Copturus sp.6 □ 4 (20) 4 (5) 4 (2,5) Copturus sp.7 □ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Copturus sp.8 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Copturus sp.9 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Copturus sp.10 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.1 Δ▲ 1 (20) 3 (20) 8 (40) 12 (20) 12 (10) Eulechriops sp.2 ▲ 2 (20) 2 (20) 4 (10) 4 (5) Eulechriops sp.3 Δ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Eulechriops sp.4 Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Eulechriops sp.5 Δ▲ 4 (20) 2 (40) 6 (15) 6 (7,5) Eulechriops sp.6 Δ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Eulechriops sp.7 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.8 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.9 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.10 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.11 1 (20) 11 (60) 12 (20) 1 (20) 1 (5) 13 (12,5) Eulechriops sp.12 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.13 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.14 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.15 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.16 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Eulechriops sp.17 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Lechriops sp.1 1 (20) 1 (20) 2 (10) 7 (20) 1 (20) 5 (60) 13 (25) 15 (17,5) 45

Lechriops sp.2 3 (40) 1 (20) 1 (20) 5 (20) 5 (40) 2 (40) 7 (20) 12 (20) Lechriops sp.3 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Lechriops sp.4 Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Lechriops sp.6 ▲ 3 (40) 1 (20) 4 (15) 4 (7,5) Lechriops sp.7 □ 3 (20) 3 (5) 3 (2,5) Lechriops sp.8 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Lechriops sp.9 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Tachylechriops sp. Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Conoderinae / Zygopini Copturosomus sp.1 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Copturosomus sp.2 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Copturosomus sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Copturosomus sp.4 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cylindrocopturus sp.1 1 (20) 1 (5) 17 (60) 7 (60) 1 (20) 5 (40) 30 (45) 31 (25) Cylindrocopturus sp.2 Δ▲ 2 (40) 1 (40) 3 (15) 3 (7,5) Cylindrocopturus sp.3 Δ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Conoderinae / não determinado Conoderinae sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cossoninae / Dryotribini Stenomimus sp. 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cryptorhynchinae / Cryptorhynchini Malacobius capucinus Costa-Lima, 1970 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.1 ▲ 4 (40) 2 (20) 6 (15) 6 (7,5) Cryptorhynchina sp.2 1 (20) 1 (20) 2 (10) 1 (20) 3 (40) 4 (15) 6 (12,5) Cryptorhynchina sp.3 1 (20) 5 (60) 1 (20) 7 (25) 4 (60) 1 (20) 5 (20) 12 (22,5) Cryptorhynchina sp.4 ▲ 3 (40) 3 (10) 3 (5) Cryptorhynchina sp.6 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.7 ▲ 20 (40) 8 (40) 28 (20) 28 (10) Cryptorhynchina sp.8 ▲ 2 (20) 2 (20) 4 (10) 4 (5) Cryptorhynchina sp.9 1 (20) 2 (20) 3 (10) 1 (20) 3 (40) 4 (15) 7 (12,5) Cryptorhynchina sp.10 Δ▲ 1 (20) 2 (20) 3 (10) 3 (5) Cryptorhynchina sp.11 Δ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Cryptorhynchina sp.12 ▲ 2 (20) 5 (20) 7 (10) 7 (5) Cryptorhynchina sp.13 Δ 13 (20) 13 (5) 13 (2,5) Cryptorhynchina sp.14 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cryptorhynchina sp.15 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.16 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.17 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.18 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.19 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.20 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cryptorhynchina sp.21 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.22 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.23 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.24 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.25 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) 46

Cryptorhynchina sp.26 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.27 1 (20) 1 (5) 2 (40) 3 (60) 5 (25) 6 (15) Cryptorhynchina sp.28 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.29 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.30 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.31 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.32 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.33 8 (20) 8 (5) 1 (20) 1 (5) 9 (5) Cryptorhynchina sp.34 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.35 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.36 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.37 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.38 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.39 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.40 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.41 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.42 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.43 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.44 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.45 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.46 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.47 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.48 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.49 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cryptorhynchina sp.50 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.51 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.52 Δ 5 (20) 5 (5) 5 (2,5) Cryptorhynchina sp.53 3 (20) 2 (20) 5 (10) 2 (40) 2 (10) 7 (10) Cryptorhynchina sp.54 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 3 (7,5) Cryptorhynchina sp.55 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.56 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.57 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.58 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.59 1 (20) 1 (20) 2 (10) 3 (40) 3 (10) 5 (10) Cryptorhynchina sp.60 Δ▲ 2 (40) 2 (20) 4 (15) 4 (7,5) Cryptorhynchina sp.63 1 (20) 3 (20) 4 (10) 2 (20) 2 (5) 6 (7,5) Cryptorhynchina sp.64 ▲ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Cryptorhynchina sp.65 Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Cryptorhynchina sp.66 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.67 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.68 1 (20) 1 (20) 2 (10) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 4 (10) Cryptorhynchina sp.70 ▲ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Cryptorhynchina sp.71 Δ 4 (40) 4 (10) 4 (5) Cryptorhynchina sp.72 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cryptorhynchina sp.73 Δ 4 (20) 4 (5) 4 (2,5) Cryptorhynchina sp.74 3 (40) 3 (10) 3 (20) 9 (40) 12 (15) 15 (12,5) 47

Cryptorhynchina sp.75 □■ 2 (20) 4 (40) 6 (20) 1 (20) 13 (25) 13 (12,5) Cryptorhynchina sp.76 ■ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Cryptorhynchina sp.77 ■ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Cryptorhynchina sp.78 ■ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Cryptorhynchina sp.79 ■ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Cryptorhynchina sp.80 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.81 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.82 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.83 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.84 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.85 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cryptorhynchina sp.86 □■ 17 (100) 41 (80) 16 (100) 113 (80) 187 (60) 187 (45) Cryptorhynchina sp.87 □■ 118 (80) 81 (100) 171 (60) 81 (100) 451 (85) 451 (42,5) Tylodina sp.1 Δ▲ 6 (20) 3 (20) 1 (20) 54 (20) 64 (20) 64 (10) Tylodina sp.2 Δ▲ 9 (40) 43 (80) 27 (80) 79 (50) 79 (25) Tylodina sp.3 1 (20) 1 (20) 2 (10) 10 (20) 5 (40) 2 (20) 17 (80) 34 (40) 36 (25) Tylodina sp.4 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Tylodina sp.5 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Tylodina sp.6 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Tylodina sp.7 3 (20) 3 (5) 1 (20) 1 (5) 4 (5) Cryptorhynchinae / Sophrorhinini Corynephorus sp. Δ▲ 8 (40) 6 (80) 1 (20) 15 (35) 15 (17,5) Curculioninae / Acalyptini Andranthobius sp. 1 (20) 1 (5) 1 (20) 3 (20) 4 (10) 5 (7,5) Celetes sp.1 Δ▲ 2 (20) 2 (40) 4 (15) 4 (7,5) Celetes sp.2 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Celetes sp.3 ■ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Phyllotrox sp. 2 (20) 2 (5) 9 (40) 1 (20) 10 (15) 12 (10) Curculioninae / Anthonomini Anthonomus brasiliensis Clark, 1992 3 (40) 1 (20) 1 (20) 5 (20) 1 (20) 38 (100) 1 (20) 26 (100) 66 (60) 71 (40) Anthonomus dicionis Clark, 1992 2 (40) 8 (20) 10 (15) 1 (20) 1 (5) 11 (10) Anthonomus praetextum Clark, 1993 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Anthonomus prodigiosus Clark, 1987 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Anthonomus sugillatus Clark,1990 Δ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Anthonomus sp.1 ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Anthonomus sp.2 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Anthonomus sp.3 14 (80) 6 (60) 65 (20) 11 (40) 96 (50) 1 (20) 1 (5) 97 (27,5) Anthonomus sp.4 1 (20) 3 (20) 1 (20) 5 (15) 1 (20) 1 (5) 6 (10) Anthonomus sp.5 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Anthonomus sp.6 □■ 55 (20) 9 (20) 7 (20) 71 (15) 71 (7,5) Anthonomus sp.7 ■ 1 (20) 1 (20) 2 (5) 2 (5) Anthonomus sp.8 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Anthonomus sp.9 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Anthonomus sp.10 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) 48

Atractomerus tupinamba Clark, 1989 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Atractomerus nigrocalcaratus Duponchel & Chevrolat 1849 2 (20) 5 (20) 7 (10) 9 (60) 12 (80) 21 (35) 28 (22,5) Atractomerus sp.2 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cionomimus sp. 2 (20) 2 (5) 6 (40) 6 (10) 8 (7,5) Huaca sucanca Clark, 1993 71 (20) 374 (60) 108 (60) 184 (60) 737 (50) 18 (80) 1 (20) 16 (80) 35 (45) 772 (47,5) Pseudoanthonomus sp. 7 (40) 1 (20) 5 (40) 13 (25) 102 (40) 36 (60) 138 (25) 151 (25) Curculioninae / Ceratopodini Ceratops sp.1Δ▲ 2 (20) 7 (40) 1 (20) 10 (20) 10 (10) Ceratops sp.2 Δ▲ 1 (20) 2 (20) 3 (10) 3 (5) Ceratops sp.3 7 (40) 3 (20) 2 (20) 12 (20) 2 (20) 1 (20) 3 (10) 15 (15) Ceratops sp.4 1 (20) 1 (20) 2 (10) 1 (20) 1 (20) 2 (10) 4 (10) Curculioninae / Erodiscini □ Sicoderus sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (5) Curculioninae / Eugnomini ▲ Udeus sp. ▲ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Curculioninae / Piazorhinini ▲ Piazorhinus sp. ▲ 1 (20) 2 (20) 3 (10) 3 (5) Curculioninae / Prionobrachiini ▲ Prionobrachium sp. ▲ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Curculioninae / Rhamphini Tachygonidius sp. ■ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Tachygonus sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Curculioninae / Tychiini Plocetes senarius Clark, 1982 1 (20) 1 (20) 2 (10) 6 (20) 1 (20) 7 (10) 9 (10) Plocetes sp.1 4 (20) 1 (20) 1 (20) 6 (15) 8 (40) 1 (20) 1 (20) 10 (20) 16 (17,5) Plocetes sp.2 2 (20) 2 (5) 2 (20) 1 (20) 3 (10) 5 (7,5) Sibinia aspersa Champion, 1903 10 (80) 6 (80) 21 (80) 2 (20) 39 (65) 8 (60) 7 (60) 11 (60) 36 (80) 62 (65) 101 (65) Sibinia sp.1 2 (40) 2 (10) 20 (60) 4 (20) 4 (60) 2 (20) 30 (40) 32 (25) Sibinia sp.2 1 (20) 1 (5) 1 (20) 4 (40) 5 (15) 6 (10) Sibinia sp.3 1 (20) 1 (20) 2 (10) 9 (20) 4 (40) 1 (20) 1 (20) 15 (25) 17 (17,5) Sibinia sp.4 9 (40) 9 (60) 31 (40) 2 (40) 51 (45) 3 (60) 2 (40) 5 (40) 9 (60) 19 (50) 70 (47,5) Sibinia sp.5 Δ▲ 2 (40) 12 (40) 2 (20) 31 (100) 47 (50) 47 (25) Sibinia sp.6 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Sibinia sp.7 □ 3 (20) 3 (5) 3 (2,5) Sibinia sp.8 □■ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Sibinia sp.9 □ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Sibinia sp.10 □ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Sibinia sp.11 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Sibinia sp.12 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Curculioninae / Tychiini (?) Tychiini sp.1 1.123 (100) 874 (80) 4.153 (100) 1.381 (100) 7.531 (95) 1 (20) 71 (100) 2 (40) 74 (40) 7.605 (67,5) Tychiini sp.2 ▲ 2 (40) 2 (10) 2 (5) Tychiini sp.3 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Curculioninae / Listroderini ■ Listronotus sp. ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) 49

Curculioninae / Eudiagogini □ Promecops sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Entiminae / Eustylini Eustylini sp. 2 (40) 100 (60) 47 (80) 149 (45) 55 (40) 43 (80) 98 (30) 247 (37,5) Entiminae / Naupactini Litostylodes sp. Δ 3 (40) 3 (10) 3 (5) Naupactus sp.1 Δ 7 (40) 7 (10) 7 (5) Naupactus sp.2 Δ 1 (20) 1 (15) 1 (5) Plectrophoroides sp.1 Δ▲ 2 (20) 1 (20) 3 (10) 3 (5) Plectrophoroides sp.2 14 (20) 2 (20) 16 (10) 1 (20) 1 (5) 17 (7,5) Naupactini sp.1 ▲ 1 (20) 2 (40) 3 (15) 3 (7,5) Naupactini sp.2 Δ 9 (40) 9 (10) 9 (5) Entiminae / Tropiphorini □ Vossius sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Entiminae / Tanymecini Pandeleteius sp. Δ▲ 12 (60) 6 (40) 2 (20) 20 (30) 20 (15) Erirhininae / Stenopelmini Helodytes nodulosos Kuschel, 1956 1 (20) 2 (20) 3 (15) 12 (80) 6 (80) 18 (40) 21 (27,5) Helodytes sp. 6 (40) 1 (20) 7 (15) 3 (40) 3 (10) 10 (12,5) Neohydronomus pulchellus Hustache, 1926 □ 1 (20) 1 (5) 1 (5) Notiodes sp.1 1 (20) 4 (40) 5 (15) 1 (20) 2 (40) 3 (15) 8 (15) Notiodes sp.2 3 (40) 2 (20) 8 (40) 13 (25) 1 (20) 1 (20) 7 (60) 9 (25) 22 (25) Notiodes sp.3 1 (20) 1 (5) 3 (20) 1 (20) 4 (10) 5 (7,5) Notiodes sp.4 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Notiodes sp.5 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Notiodes sp.6 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Notiodes sp.7 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Notiodes sp.8 ■ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Oryzophagus oryzae Costa Lima, 1936 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Stenopelmini sp.1 2 (20) 2 (40) 4 (15) 1 (20) 1 (20) 3 (40) 5 (20) 9 (17,5) Stenopelmini sp.2 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Stenopelmini sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Hyperinae / Cepurini Phelypera sp.1 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Phelypera sp.2 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Phelypera sp.3 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Mesoptiliinae / Mesoptiliini ▲ Cnemodontus atrofasciatus (Hustache, 1973) ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Mesoptiliinae / Laemosaccini Laemosaccus sp.1 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Laemosaccus sp.2 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Molytinae / Cleogonini Cleogonus sp.1 Δ▲ 8 (20) 2 (20) 10 (10) 10 (5) Cleogonus sp.2 8 (40) 8 (40) 16 (20) 1 (20) 1 (5) 17 (12,5) Rhyssomatus sp.1 Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) 50

Rhyssomatus sp.2 Δ▲ 3 (20) 1 (20) 2 (20) 6 (15) 6 (7,5) Rhyssomatus sp.3 Δ▲ 4 (40) 1 (20) 6 (60) 11 (30) 11 (15) Rhyssomatus sp.4 Δ▲ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Cleogonini sp.1 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cleogonini sp.2 1 (20) 1 (5) 2 (20) 1 (20) 3 (10) 4 (7,5) Cleogonini sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Cleogonini sp.4 1 (20) 1 (5) 1 (20) 1 (5) 2 (5) Cleogonini sp.5 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Molytinae / Conotrachelini Conotrachelus sp.1 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.2 4 (20) 4 (5) 1 (20) 1 (5) 5 (5) Conotrachelus sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.4 Δ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Conotrachelus sp.5 1 (20) 1 (5) 2 (20) 2 (5) 3 (5) Conotrachelus sp.6 ▲ 2 (20) 2 (5) 2 (2,5) Conotrachelus sp.7 17 (40) 65 (80) 82 (30) 2 (40) 2 (10) 84 (20) Conotrachelus sp.8 □■ 4 (40) 6 (60) 20 (80) 30 (45) 30 (22,5) Conotrachelus sp.9 □■ 5 (60) 6 (40) 5 (60) 16 (35) 16 (17,5) Conotrachelus sp.10 □■ 1 (20) 1 (20) 1 (20) 3 (15) 3 (7,5) Conotrachelus sp.11 □■ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Conotrachelus sp.12 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.13 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.14 □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.15 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.16 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelus sp.17 ■ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Conotrachelini sp.2 Δ▲ 1 (20) 8 (40) 9 (15) 9 (7,5) Molytinae / Hylobiini Heilipodus naevulus (Mannerheim, 1836) Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Heilipodus sp.1 1 (20) 1 (5) 2 (40) 1 (20) 1 (20) 4 (20) 5 (12,5) Heilipodus sp.2 Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Heilipodus sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Heilipodus sp.4 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Heilipodus sp.5 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Heilipodus sp.6 □■ 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (5) Heilus sp.1 Δ▲ 11 (20) 4 (20) 3 (20) 18 (15) 18 (7,5) Heilus sp.2Δ▲ 5 (40) 17 (60) 7 (40) 4 (40) 33 (45) 33 (22,5) Heilus sp.3 2 (20) 1 (20) 3 (10) 1 (20) 2 (40) 3 (15) 6 (12,5) Hilipinus aff. famulus (Boheman, 1843) Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Hilipinus sp. ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Iphipus sp. Δ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Ozoctenus jubatus Pascoe, 1871 Δ 2 (20) 2 (20) 4 (10) 4 (5) Molytinae / Petalochilini Hormops sp. Δ▲ 12 (40) 2 (20) 14 (15) 14 (7,5) Molytinae / Sternechini 51

Bondarius sp. □ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Chalcodermus sp.1 1 (20) 1 (20) 2 (10) 2 (20) 1 (20) 9 (40) 12 (20) 14 (15) Chalcodermus sp.2 2 (40) 1 (20) 3 (15) 1 (20) 1 (5) 4 (10) Chalcodermus sp.3 ▲ 1 (20) 1 (5) 1 (2,5) Número total de indivíduos 1.607 1.806 4.812 2.069 10.294 331 601 326 566 1.824 12.118 Número total de espécies 68 70 61 65 163 109 114 52 108 243 320