Vespas Solitárias (Hymenoptera: Aculeata) Nidificando Em Ninhos-Armadilha Na Estação Ecológica De Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP”

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

“Vespas solitárias (Hymenoptera: Aculeata) nidificando em ninhos-armadilha na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP”

Janaina Fernandes Silva

Dissertação apresentada a Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia.

RIBEIRÃO PRETO 2008

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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP – DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

“Vespas solitárias (Hymenoptera: Aculeata) nidificando em ninhos-armadilha na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, SP”

Janaina Fernandes Silva

Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo

RIBEIRÃO PRETO 2008

Dedico este trabalho à minha mãe Nilza Romana Fernandes da Silva

AGRADECIMENTOS

Meus sinceros agradecimentos a todas as pessoas que contribuíram para a realização deste trabalho:

Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, pela oportunidade e por tudo que me ensinou, contribuindo para o meu crescimento científico e intelectual, sempre demonstrando muita paciência, compreensão e profissionalismo;

Ao técnico do Departamento de Biologia da FFCLRP-USP, José Carlos Serrano pela montagem e instalação dos sítios de coleta, pelo auxílio nas coletas, pelos registros fotográficos, pela identificação do material e pelas dicas. Seu trabalho foi fundamental para a realização deste trabalho;

Ao funcionário do Departamento de Biologia da FFCLRP-USP Edílson Simão Ribeiro da Silva pelo auxílio nas coletas;

À Renata Andrade, por toda ajuda, paciência e amizade;

Ao Instituto Florestal pelo apoio e concessão do local para a realização do trabalho na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa;

À CNPq pela concessão da bolsa de mestrado;

À amiga Juliana Duarte de Souza Alonso por toda ajuda, amizade, apoio, paciência e companheirismo durante todo o período deste trabalho;

Ao amigo Ricardo Marques Couto por toda ajuda, dicas, generosidade, apoio, paciência e amizade desde o início deste trabalho;

Ao amigo Gustavo, pelo afeto, amizade e alegria;

À Tatiana Carneiro pelo apoio e amizade;

A todos os colegas e companheiros de departamento: Graziella Marques, Sidnei Mateus, Leo, Alex, Maria Juliana, Gisele, Rogério, Ana Rita, Vanessa, Camila, Giovana, Elynton, Sebastião, Cidinha, Túlio, pela ótima convivência e amizade;

Aos meus pais, minha irmã Thaísa e ao meu namorado André por todo amor, segurança, altruísmo, ajuda, apoio e incentivo, minha eterna gratidão;

A todos aqueles que contribuíram direta ou indiretamente para a realização deste trabalho.

RESUMO

O objetivo deste estudo foi examinar a composição das espécies, a diversidade e a abundância das vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, SP, Brasil. A amostragem foi realizada durante dois anos, de novembro 2005 a outubro de 2007, utilizando gomos de bambu e tubos confeccionados com cartolina preta como ninhos-armadilha. As armadilhas foram inspecionadas uma vez por mês com um otoscópio. Armadilhas contendo ninhos concluídos foram recolhidas, substituídas por armadilhas vazias e levadas para o laboratório. No laboratório, os ninhos foram mantidos à temperatura ambiente e observados diariamente até a emergência dos adultos. Um total de 253 ninhos de 12 espécies foram amostrados. As vespas Eumeninae foram mais diversas e abundantes, com 508 indivíduos (68% do total) e seis espécies. As vespas da família Crabronidae incluiu 222 indivíduos (29,7%) e duas espécies, e vespas da família Sphecidae (2,3%) três espécies. As espécies mais abundantes foram Pachodynerus nasidens, Pachodynerus guadulpensis, Trypoxylon sp., Trypoxylon lactitarse e Monobia angulosa. Pachodynerus sp., Antezumia sp., Ancistroceroides sp. e Podium rufipes foram as espécies raras. Os inimigos naturais associados aos ninhos incluem indivíduos de Hymenoptera, Diptera e Coleoptera. Causas desconhecidas foram as principais causas de mortalidade para os imaturos espécies analisadas. As freqüências mais altas de nidificações, bem como a maior riqueza de espécies ocorreu durante a quente e chuvosa, em ambos os anos, mas não foi encontrada correlação significativa entre o número de ninhos-armadilha ocupados ou do número de espécies, com a temperatura e precipitação. A razão sexual para a maioria das espécies não foi significativamente diferente de 1:1, exceto para T. aurifrons em ambos os anos e T. lactitarse no segundo ano, as quais mostraram uma razão sexual fortemente desviada para fêmeas. A dominância por uma espécie de Eumeninae é a principal diferença entre a Estação Ecológica de Ribeirão Preto e as outras áreas estudadas do estado de São Paulo.

ABSTRACT

The aim of this study was to examine the species composition, the diversity and the abundance of the solitary wasps that nest in preexisting cavities in the Ecological Station of Ribeirão Preto, Santa Teresa Forest, SP, Brazil. Sampling was made during two years, from November 2005 to October 2007, utilizing bamboo canes and tubes made of black cardboard as trap-nests. The traps were inspected once a month with a otoscope. Traps containing completed nests were collected, replaced with empty ones and taken to the laboratory. In the laboratory, the nests were kept at room temperature and observed daily until the adults emerged. A total of 253 nests of 12 species were found in the traps. The eumenine wasps were most diverse and abundant, with 508 individuals (68% of all) and six species. The crabronid wasps included 222 individuals (29.7%) and two species, and the sphecid wasps (2.3%) three species. The most abundant species were Pachodynerus nasidens, Pachodynerus guadulpensis, Trypoxylon sp, Trypoxylon lactitarse and Monobia angulosa. Pachodynerus sp, Antezumia sp., Ancistroceroides sp and Podium rufipes were the rare species. The natural enemies associated with the nests included Hymenoptera, Diptera and Coleoptera. Unknown causes were the primary cause of immature mortality for the analyzed species. The highest nesting frequencies as well as the highest richness of species occurred during the hot and wet season in both years but no significant correlation was found between the number of occupied trap-nests or number of species, and temperature and precipitation means. The sex ratio for most of species was not significantly different from 1:1, excepting T. aurifrons in both years and T. lactitarse in the second year, which showed a sex ratio strongly female-biased .The dominance by an eumenine specie is the main difference between the Ecological Station of Ribeirão Preto and the other studied areas of São Paulo state.

SUMÁRIO

1. Introdução...... 1 2. Objetivos...... 5 3. Materiais e Métodos...... 6 3.1 Área de estudo...... 6 3.2 Metodologia...... 7 3.3 Análise dos dados...... 12 4. Resultados...... 14 4.1 Composição da comunidade...... 14 4.2 Abundância sazonal...... 15 4.3 Nidificações nos sítios de coleta e ocupação dos diferentes tipos de ninhos-armadilha...... 23 4.4 Número de indivíduos emergidos...... 26 4.5 Mortalidade das espécies de vespas mais abundantes...... 28 4.5.1 Pachodynerus nasidens...... 28 4.5.2 Pachodynerus guadulpensis…...………………...... 29 4.5.3 Trypoxylon sp.………………..……………...... 30 4.5.4 Trypoxylon lactitarse………………………...... 31 4.5.5 Monobia angulosa……………………………...... 32 4.5.6 Trypoxylon aurifrons…………………...... 33 4.6 Riqueza, diversidade, uniformidade e similaridade das espécies.....34 4.6.1 Riqueza de espécies...... 34 4.6.2 Diversidade, similaridade e uniformidade das espécies...... 34

5. Discussão...... 36 6. Conclusões...... 44 7. Referências Bibliográficas...... 45

1. INTRODUÇÃO

Diversidade Biológica é a variedade e número de organismos vivos presentes no planeta, todas as espécies de plantas, animais e microorganismos, incluindo todos os seus genes, a variabilidade genética entre as espécies, tanto de populações isoladas geograficamente como entre indivíduos de uma mesma população, seus ecossistemas e suas intrincadas relações com o meio ambiente em que vivem (Primack & Rodrigues, 2001; Restello, 2003). A Diversidade Biológica participa de forma direta na vida e sobrevivência humana através da manutenção de ciclos ambientais do planeta, como o da água, dos climas, dos nutrientes e outros, bem como através da imensa quantidade de alimentos, produtos utilizados para fins medicinais e do potencial uso de derivados da flora e fauna já utilizados e dos ainda desconhecidos (Restello, 2003)

Alterações e perda de habitat provocados por desmatamento, incêndios, fragmentação, agentes poluidores e implementação de extensas áreas de monocultura são atualmente as principais ameaças à diversidade biológica, causando uma grande preocupação aos especialistas envolvidos com a conservação dela (Gazola, 2003; Loyola, 2005). Segundo Davison et al. (2007), florestas tropicais desmatadas demorariam cerca de 70 anos para se recuperarem, porém o fato de a floresta recuperar- se não significa que retomará a riqueza da biodiversidade original. A vegetação não volta a ser tão rica quanto a antiga cobertura e a recolonização de espécies animais dependerá de sua manutenção nas áreas próximas à floresta.

As fragmentações de habitat limitam o potencial de dispersão e colonização, pois, devido ao perigo de predação, muitas espécies de aves, mamíferos e insetos do interior da floresta não cruzarão nem mesmo faixas estreitas de ambiente aberto, resultando na não recolonização de fragmentos após o desaparecimento da população original (Lovejoy, 1986; Bierregaard et al., 1992). Desse modo, fragmentos isolados não serão colonizados por muitas espécies nativas, e com o passar do tempo algumas espécies tornar-se-ão extintas nesses fragmentos (Restello, 2003). Essas fragmentações poderiam afetar diretamente populações de Hymenoptera como Pachodynerus nasidens (Vespidae), uma espécie de vespa solitária de vôo lento e de pequeno raio se comparado a outras espécies como Sceliphron assimile (Sphecidae), e que constrói seus ninhos perto de seus recursos alimentares (Freeman & Jayasingh, 1975). Morato & Campos (2000) relatam que espécies de abelhas que parecem ser mais adaptadas à mata contínua 2 construíram uma quantidade proporcionalmente muito menor de ninhos nos fragmentos estudados do que na mata contínua.

A riqueza e abundância de espécies de invertebrados fornecem uma grande base de informação para auxiliar na conservação da biodiversidade e manejo de reservas florestais (Pyle et al., 1981; Murphy, 1997; Arouca, 2005). Devido ao seu curto ciclo de vida e capacidade de muitas gerações em pequeno espaço de tempo, respondem mais rapidamente às mudanças ambientais (com respostas demográficas e dispersivas) do que organismos com ciclo de vida mais longo, e também podem ser amostrados em maiores quantidades com escalas e técnicas mais refinadas do que organismos maiores (Lewinsohn et al, 2005).

Insetos compõem o grupo de macrorganismos com a maior plasticidade adaptativa, o que permitiu a eles a colonização de quase todos os habitats, sendo o grupo de animais mais diversificado do planeta e parte crucial da cadeia trófica de muitos ambientes (Gayubo et al., 2005). Como são elementos essenciais para a manutenção de ecossistemas, podem ser utilizados como bioindicadores de qualidade ambiental (LaSalle & Gauld, 1993; New, 1995; Silveira Neto et al., 1995; Loyola, 2005; Gayubo et al., 2005), pois respondem rapidamente às perturbações nos recursos de seu habitat e microhabitat, alterações na paisagem e às mudanças na estrutura e função dos ecossistemas (Arouca, 2005), sendo, dessa forma, um bom material para projetos de manutenção e conservação de recursos naturais (Fischer, 1998; Restello, 2003). Devido à grande importância deste grupo, todos os programas voltados para biodiversidade e conservação deveriam considerar a fauna de insetos como componentes prioritários (Kim, 1993; Gayubo et al., 2005).

Os Hymenoptera, que compreendem espécies fitófagas, predadoras, sociais, solitárias, parasitas e parasitóides, são de interesse especial para a conservação, pois realizam funções fundamentais nos ecossistemas terrestres como a polinização, controle de populações de insetos herbívoros e ciclagem de nutrientes, podendo ser muito sensíveis aos efeitos de perturbações ambientais (LaSalle & Gauld, 1993; Loyola, 2005).

Gayubo et al (2005) afirmam que vespas das famílias Sphecidae, Crabronidade e Ampulicidae são bons indicadores de biodiversidade, com garantia de confiabilidade 3 para apresentação de resultados em qualquer generalização estabelecida, pois cumprem certos critérios como: taxonomia estável e bem conhecida, um conhecimento satisfatório sobre sua história natural, facilidade de amostragem, observação e manejo das populações,

Atualmente há 26.000 espécies de vespas descritas no mundo, sendo muito diversificadas quanto à morfologia e comportamento. Fêmeas da maioria das espécies de vespas solitárias fundam um ninho por vez (O’Neill, 2001), podendo construir uma ou mais células dispostas em série linear e separadas, na maioria das vezes, por uma parede de barro (Krombein, 1967; Assis & Camillo, 1997; Loyola, 2005; Santoni & Del Lama, 2007). Geralmente as primeiras células são para o desenvolvimento de fêmeas, sendo maiores e contendo maior quantidade de provisão; e as últimas células são para o desenvolvimento de machos, que são menores e com menor quantidade de provisão em relação às células das fêmeas. (Jayasingh, 1979; Camillo et al., 1996; Camillo et al., 1997; Camillo & Brescovit, 1999; Wearing & Harris, 1999; Loyola, 2005; Santoni & Del Lama, 2007a). Estes Hymenoptera capturam aranhas ou outros insetos para prover alimento para sua prole, exercendo uma pressão de predação bastante significativa nos ecossistemas (Krombein, 1967), sendo importantes reguladoras das populações de suas presas (LaSalle & Gauld, 1993). Entre as diferentes ordens de insetos, estima-se que a Hymenoptera seja responsável por mais da metade de predação de outros insetos (Schoenly, 1990).

Apesar da literatura sobre hábitos alimentares de vespas adultas ser fragmentada, pode-se afirmar que o néctar, fluidos de presas ou carcaça de animais sejam as fontes principais e quase exclusivas de alimentação desses Hymenoptera (Hunt, 1991). Tanto machos como fêmeas adultas de vespas são visitantes regulares de flores e importantes consumidores de néctar, embora não sejam elementos principais das comunidades de polinizadores (Evans, 1966).

Das espécies de vespas solitárias, 90% das espécies conhecidas nidificam, em sua maioria, no solo; em seguida, o substrato mais usado é madeira com os ninhos podendo ser construídos em tocos, troncos, galhos ou ramos de árvores. Embora algumas espécies cavem buracos na madeira (Evans & Ebehard, 1970), cerca de 5% do total das espécies de vespas solitárias apresentam o hábito de nidificar em cavidades preexistentes (Krombein, 1967). Estas cavidades podem ser o interior da medula de 4 plantas, orifícios existentes em árvores, galerias feitas em madeira por besouros ou outros insetos, em gomos de bambu, em orifícios existentes em paredes de construções de alvenaria, em ninhos abandonados de outras espécies, etc (Linsley, 1958; Danks, 1970). Diversos gêneros de vespas das famílias Sphecidae, Crabronidade, Vespidae e Pompilidae apresentam este comportamento (Evans & Eberhard, 1970; Bohart & Menke, 1976).

Esta característica de nidificar em cavidades preexistentes tem facilitado o estudo dessas espécies solitárias, pois as fêmeas são atraídas a nidificarem em espaços tubulares preparados pelo homem, os chamados ninhos-armadilha. A utilização de tais ninhos constitui, assim, um método simples e eficiente para amostrar as espécies que vivem em determinada área, evitando aquelas que estejam apenas transitando pelo local (Camillo et al., 1995; Tscharntke et al., 1998). Esta metodologia permite também réplicas espaciais e temporais, através da oferta de quantidades iguais de cada tipo de ninho-armadilha a ser utilizado em um estudo, a fim de evitar diferenças entre esforços amostrais realizados por diferentes coletores usando rede entomológica (Tscharntke et al., 1998; Aguiar & Martins, 2002). A variabilidade de tipo e tamanho dos ninhos- armadilha que podem ser usados, aumenta a probabilidade de mais espécies nidificarem nessas cavidades como também proporciona mais opções de escolha para as fêmeas de uma mesma espécie, que podem preferir ninhos maiores, construindo mais células de cria e aumentando assim o número de descendentes (Wearing & Harris, 1999; Gazola, 2003).

A facilidade de utilização do método com ninhos-armadilha tem permitido que alterações da qualidade ambiental tanto por fragmentação de áreas, por agentes poluidores ou por outros fatores que degradem o ambiente sejam também avaliadas com estudos envolvendo as comunidades de vespas solitárias nidificando em tais cavidades (Beyer et al., 1987; Tscharntke et al., 1998; Morato & Campos, 2000; Morato, 2001; Steffan-Dewenter, 2002; Kruess & Tscharntke, 2002; Gayubo et al, 2005).

2. OBJETIVOS

O presente trabalho foi desenvolvido na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, município de Ribeirão Preto, SP, com o objetivo de responder as seguintes questões: 1. Quais as espécies de vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes que ocorrem na Estação Ecológica de Ribeirão Preto ? 2. A comunidade destes insetos é formadas por espécies já conhecidas ou alguma delas não teve, até então, sua ocorrência documentada ? 3. Com qual abundância cada uma das espécies está representada ? 4. Quais são os inimigos naturais e quais as taxas de mortalidade que eles impõem às espécies hospedeiras ?

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de estudo

A Estação Ecológica de Ribeirão Preto (21º13´06´´S; 47º 50´47´´W), também conhecida como Mata Santa Teresa, possui uma área de 154,16 ha, com vegetação do tipo “floresta estacional semidecidual”, tendo seu entorno muito agricultável (Kotchetkoff-Henriques, 2003). A Mata Santa Teresa constitui um dos últimos remanescentes florestais em área de terra roxa da região de Ribeirão Preto, SP.

A Estação Ecológica foi criada pelo Decreto Estadual nº 22.691, de 13 de setembro de 1984, para proteger a área com cobertura mesófila semi-decídua, possuindo espécies das famílias Lecythidaceae (jequitibás), Apocynaceae (perobas-rosa), Fabaceae (jatobás, jacarandás-paulista), Pinaceae (cedros), Leguminosae (faveiros, monjoleiros) e outras (Kotchetkoff-Henriques, 2003).

A mata tem ao seu redor propriedades rurais, dois condomínios residenciais de luxo, e um bairro da periferia, Jardim Progresso, sendo recortada por uma estrada, que permite a entrada de veículos e pessoas que aproveitam esta situação para levar comida inadequada aos animais, depositar lixo, fazer cultos religiosos e até colocar fogo (Kotchetkoff-Henriques, 2003). O tráfego de veículos nesta estrada, trecho de cerca de 1,5 km, constitui fator de degradação ambiental da Estação Ecológica de Ribeirão Preto, prejudicando a sobrevivência da fauna ( http://www.ambiente.sp.gov.br/destaque/2004/dezembro/06_estac_ecol.htm).

A região apresenta altitude de 518m e clima do tipo tropical de altitude com verão chuvoso e inverno seco. A estação seca corresponde aos meses mais frios (maio a agosto) com temperatura média de 19º C. A estação chuvosa corresponde aos meses mais quentes (setembro a abril) com temperatura média de 25º C. A precipitação média anual é de 1426,80 mm de chuva e a média anual da umidade relativa do ar é de 71% ( http://www.ribeiraopreto.sp.gov.br/CRP/I71principal.asp?PAGINA=/CRP/DADOS/LO CAL/I01CLIMA.htm.)

Durante o período de estudo, novembro de 2005 a outubro de 2007, a temperatura média mensal mais baixa foi de 12,7C° e ocorreu no mês de julho de 2007 e ausências de precipitação ocorreram nos meses de agosto de 2006 e agosto de 2007. A 7 temperatura média mensal mais alta foi de 33,1C° em outubro de 2005 e a precipitação mais alta foi de 469,9 mm em janeiro de 2007 (Figura 1).

Figura 1. Temperaturas Médias e Precipitações mensais no período de novembro de 2005 a outubro de 2007 na região de Ribeirão Preto, SP.

3.2 Metodologia

Seguindo a metodologia de Camillo et al. (1995), foram utilizados ninhos- armadilha (=NA) feitos com cartolina preta, na forma de pequenos tubos, com uma das extremidades fechadas com o mesmo material. Estes tubos, com 8,8 cm e 0,8 cm de diâmetro (TG) ou 5,8 cm de comprimento e 0,6 cm de diâmetro (TP), foram introduzidos em orifícios feitos em placas de madeira. Outro tipo de NA consistiu de gomos de bambu (GB), com uma das extremidades fechada pelo próprio nó, de vários comprimentos e diâmetros. Os gomos de bambu foram introduzidos em tubos de PVC. As placas, contendo os tubos de cartolina, e os tubos de PVC, com os gomos de bambu, foram distribuídos em suportes de ferro (Figuras 2 e 3), protegidos com uma cobertura de plástico duro, amarelo e instalados em 4 sítios de amostragens cujas localizações podem ser vistas na Figura 4.

Figura 2. Suporte de ferro utilizado nesse trabalho contendo os ninhos-armadilha.

A montagem do experimento foi feita em outubro de 2005. Cada sítio continha duas placas de madeira, uma delas com 55 TP e a outra com 55 TG, e 3 tubos de PVC, com gomos de bambu. A área foi visitada mensalmente desde novembro de 2005, e todos os NA foram vistoriados com o auxílio de otoscópios. Em janeiro de 2007, os sítios 3 e 4 foram desativados, devido a atos de vandalismo e conseqüente perda de material, e os suportes foram realocados junto aos sítios 1 e 2 respectivamente, recebendo as identificações 1N e 2N (Figura 5).

Figura 3. Placa de madeira, com os tubos de cartolina, e os tubos de PVC, com os gomos de bambu, distribuídos no suporte de ferro, protegidos com uma cobertura de plástico.

Nas inspeções mensais os NA contendo ninhos completados foram retirados do local e levados ao laboratório. O ninho retirado era substituído por um novo ninho similar. No laboratório, os tubos de cartolina contendo ninhos foram introduzidos em 9 tubos de ensaio, com comprimento maior que o comprimento do NA. Os gomos de bambu contendo ninhos tiveram suas entradas introduzidas em tubos de polietileno com 5,0-10,0 cm de comprimento e com diâmetro ligeiramente superior àquele do NA, e tendo uma das extremidades fechadas com rolha de cortiça.

Todos os ninhos foram deixados à temperatura ambiente e vistoriados diariamente para verificar a ocorrência ou não de emergências. Conforme os adultos emergiram, eles foram coletados e em seguida mortos sob vapor de acetato de etila e preparados para ser depositados na coleção do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP. Após a emergência dos indivíduos os ninhos foram abertos e analisados quanto ao número de células de cria, presença de imaturos mortos, estágio em que a morte ocorreu e a causa da mortalidade. Os ninhos sem emergências foram também abertos e analisados quanto aos aspectos anteriormente citados. Os imagos que foram encontrados mortos em suas células puderam ser identificados quanto ao sexo. Devido a impossibilidade de determinar o fator responsável pela morte dos imaturos, ela foi considerada como resultado da ação de causas desconhecidas.

Figura 4. Localizações dos sítios de coleta instalados na Estação Ecológica de Ribeirão Preto - SP

Figura 5. Localizações dos sítios de coleta após janeiro de 2007.

3.3 Análises dos dados

As análises estatísticas seguiram Zar (1984) e foram feitas utilizando-se o programa StatSoft Statistica 7.0, StatSoft Inc. (1984-2004), Tulsa, OK, USA. Análises de correlação de Pearson foram realizadas para verificar a intensidade da associação entre a freqüência de nidificação e os valores de temperatura e precipitação. Para a realização de análises comparativas entre as taxas de mortalidade e também da razão sexual foi utilizado o teste do qui-quadrado. Essas análises foram feitas a partir das informações a respeito do número de células de cria, em ninhos de cada espécie que nidificou na área, do número total de machos e fêmeas emergidos, número de inimigos naturais emergidos e número de indivíduos mortos.

O índice de diversidade de Shannon-Wiener (Shannon & Weaver, 1949) é um índice derivado da teoria da informática, que mede o grau de incerteza para se prever a qual espécie pertencerá um indivíduo de uma comunidade com um determinado número de espécies e um determinado número de indivíduos, escolhido de forma aleatória; sendo relativamente independente do tamanho da amostra, apresentando distribuição normal e atribui peso maior às espécies raras (Gazola, 2003). Este índice é um dos mais importantes e utilizados em trabalhos de Ecologia. Os índices de diversidade de espécies foram obtidos pelo número de indivíduos produzidos, utilizando a função Shannon-Wiener:

H’ = Σ ph 1 nph, onde ph é a proporção de indivíduos coletados durante toda a co leta na agaésima espécie.

Os índices de uniformidade foram obtidos segundo Pielou (1966):

J’ = H’ / H Max, onde H’ é o índice de Shannon-Wiener e H Max é o logarítimo (1n) do número total de espécies na amostra. Os valores deste índice variam de 0 a 1.

O índice de similaridade de Morisita foi calculado para medir a similaridade da fauna de vespas entre os sítios amostrados, considerando a abundância relativa de ninhos obtidos, sendo uma ferramenta para cálculo de distribuição populacional e similaridade de comunidades. Esse índice varia de 0 a 1 e quanto mais próximo de um, mais semelhante as áreas amostradas (Ferreira et al., 2007). 13

Utilizou-se também o índice de similaridade de Sorensen (Sorensen, 1948) o qual considera a presença e a ausência das espécies, para comparar a composição das comunidades dos sítios estudados.

Q.S = 2a/ (2a + b + c), onde a é o número de espécies comuns em 2 sítios tomados para a comparação, b é o número de espécies exclusivas registradas no primeiro sítio e c é o número de espécies exclusivas registradas no segundo sítio comparado.

Os índices citados acima foram calculados utilizando-se o programa PAST e comparados através do teste t de Hutchenson (1970), utilizando-se o programa Bio-Dap (Magurran, 1988)

O método de rarefação, que estima a riqueza de espécies para um número de ninhos padronizado e no qual a abundância de espécies foi submetida, foi feito utilizando-se o programa EcoSim (Gotelli & Entsminger, 2001). Para esta estimativa foi tirado um número k de ninhos ao acaso da amostra e o número de espécies obtidas foi registrado. A média do número de espécies obtida foi utilizada como a riqueza de espécies esperada para um número k de ninhos. Através deste método também foi possível calcular a variância e assumindo que ambas são originadas de uma distribuição normal foi construído intervalos de confiança com 95% de nível de significância para os diferentes números de ninhos. Curvas de rarefação foram construídas a partir desses dados e permitiram analisar se existe diferença na riqueza de espécies entre os sítios e entre as estações em cada um deles.

4. RESULTADOS

4.1 Composição da comunidade

Durante o período de estudo foram obtidos ninhos de 12 espécies de vespas distribuídas em 7 gêneros e 3 famílias. A família Vespidae, representada por 6 espécies distribuídas por 4 gêneros, foi seguida por Sphecidae, com 3 espécie distribuídas em 2 gêneros, e Crabronidae, também com 3 espécies mas pertencentes a um único gênero (Tabela 1).

Tabela 1. Espécies de vespas solitárias que nidificaram nos ninhos-armadilha na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007. Família Gênero Espécie Monobia angulosa Ancistroceroides sp. Antezumia sp. Vespidae nasidens Pachodynerus guadulpensis sp. Isodontia sp. Sphecidae denticulatum Podium rufipes sp. Crabronidae Trypoxylon lactitarse aurifrons

Os inimigos naturais que emergiram dos ninhos pertencem às famílias Chrysididae, Ichneumonidae (Hymenoptera), Bombyliidae (Diptera) e à Ordem Coleoptera. Os crisidídeos foram os que ocorreram em maior número de espécies e eles emergiram de ninhos de Pachodynerus nasidens, Pachodynerus guadulpensis e Trypoxylon sp. Três espécies de Chrysididae não puderam ter seus hospedeiros identificados pelo fato de terem sido os únicos indivíduos a emergirem dos ninhos por eles atacados. Indivíduos de Ichneumonidae parasitaram ninhos de espécies de Trypoxylon e aqueles das ordens Diptera e Coleoptera parasitaram, principalmente, ninhos de espécies dos gêneros Pachodynerus e Monobia (Tabela 2).

Tabela 2. Inimigos naturais e seus respectivos hospedeiros emergidos a partir dos ninhos coletados na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa no período de novembro de 2005 a outubro de 2007.

Ordem Família/Gênero/Espécie Hospedeiro

Pachodynerus guadulpensis Chrysididae/ sp . Pachodynerus nasidens Trypoxylon sp Chrysididae/Chrysis intrincata ? Hymenoptera Chrysididae/Chrysis facicii ? Chrysididae/Pleurochrysis postica ? Trypoxylon aurifrons Ichneunonidae/ sp. Trypoxylon sp Pachodynerus guadulpensis Diptera/ sp. Pachodynerus nasidens Diptera Monobia angulosa Bombyliidae/ Anthrax sp. Pachodynerus guadulpensis Pachodynerus nasidens sp. Pachodynerus nasidens Coleoptera Mordelidae/ sp . ?

4.2 Abundância sazonal

O número de nidificações mensais foi bastante variável, com as maiores freqüências de nidificações ocorrendo em abril de ambos os anos e as menores freqüências sendo observadas nos meses de novembro/05 e setembro e outubro/06 (Figura 6). No primeiro ano foram coletados 102 ninhos na estação quente/chuvosa e 46 na estação fria/seca e no segundo ano foram coletados 123 e 60 ninhos, respectivamente (Figura 7). Nos dois anos de estudo este número foi maior na estação quente/chuvosa. O número de nidificações não foi correlacionado com a temperatura média mensal (r = - 0,006, p≤0,977) e nem com a precipitação mensal (r= -0,072, p≤0,737). 16

Figura 6. Condições climáticas (temperatura e precipitação) e número de ninhos coletados mensalmente na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007.

Estação quente e chuvosa Estação fria e seca

140

120

100

Número de ninhos de coletadosNúmero 20

0 1º ano 2º ano

Figura 7. Número de ninhos coletados nas estações quente/chuvosa e fria/seca na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007.

O número de espécies utilizando os NA por mês também foi variável. O mês em que houve o maior número de espécies nidificando foi dezembro de 2006, 8 espécies, seguido por abril e maio daquele mesmo ano, com 6 espécies estabelecendo ninhos naqueles meses. Por outro lado, em março/06 apenas uma fêmea de uma espécie esteve em atividade (Figura 8). O número de espécies amostradas mensalmente nos NA foi maior na estação quente/chuvosa nos dois anos de estudo, sendo 8 espécies no primeiro ano e 11 espécies no segundo, e na estação fria/seca foram 6 espécies amostradas no primeiro ano e 7 no segundo. Porém estes números não foram significantemente 17 correlacionados nem com os valores de temperatura (r = -0,085; p≤0,69) nem com os de precipitação (r = 0,240; p≤ 0,258).

Número de espécies 2

0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 set/06 out/06 jan/07 jun/07 set/07 out/07 abr/06 abr/07 nov/05 dez/05 nov/06 dez/06 mai/06 ago/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Meses de coleta

Figura 8. Número de espécies nidificando em ninhos-armadilha, por mês, na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007.

Das 12 espécies amostradas durante o período, 9 (75%) nidificaram no primeiro ano enquanto as outras 3 (25%) espécies utilizaram os NA durante o segundo ano (Figura 9).

Figura 9. Número acumulado de espécies que utilizaram os ninhos-armadilha mensalmente, na Estação Ecológica de Ribeirão Preto - SP, Mata Santa Teresa, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 18

Do total de 331 ninhos obtidos durante o período de estudo, 148 (44,71%) foram estabelecidos no primeiro ano e 183 (55,29%) no segundo ano. Do total de ninhos, emergências só ocorreram em 226 (68,3%) deles, 99 (43,8%) dos quais foram coletados no primeiro ano e 127 (56,2 %) no segundo. Em 7 ninhos houve somente a emergência de inimigos naturais.

A espécie que nidificou com maior freqüência foi P. nasidens, com 76 ninhos, seguida por P. guadulpensis, com 53 ninhos, Trypoxylon sp., com 41 ninhos, T. lactitarse, com 26 ninhos, M. angulosa, com 22 ninhos, e T. aurifrons, com 14 ninhos. As espécies que apresentaram os menores números de ninhos foram Pachodynerus sp. e Antezumia sp. com um ninho cada. Estas duas últimas espécies e P. rufipes nidificaram apenas no segundo ano de estudo. Das 6 espécies mais abundantes em número de nidificações, 3 delas (M. angulosa, T. aurifrons e T. lactitarse) ocuparam um menor número de NA no segundo ano de estudo enquanto 3 outras espécies (P. nasidens, P. guadulpensis e Trypoxylon sp.) tiveram maior atividade de nidificação nos NA no segundo ano. Devido à mortalidade total dos imaturos e/ou emergência apenas de parasitas, em 78 ninhos a identidade da espécie nidificante não pode ser determinada (Tabela 3).

Tabela 3. Número de ninhos coletados por espécie de vespa na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2006. Período de Período de Espécies Novembro/2005 a Novembro/2006 a Total Outubro/2006 Outubro/2007

Pachdynerus nasidens 24 52 76 Pachodynerus guadulpensis 20 33 53 Pachodynerus sp. 0 1 1 Ancistroceroides sp. 2 1 3 Monobia angulosa 21 1 22 Trypoxylon aurifrons 12 2 14 Trypoxylon lactitarse 18 8 26 Trypoxylon sp. 13 28 41 Podium denticulatum 2 3 5 Podium rufipes 0 3 3 Antezumia sp. 0 1 1 Isodontia sp. 2 6 8 Ninhos com as espécies 34 44 78 nidificantes não identificadas Total 148 183 331 19

Pachodynerus nasidens, a espécie mais abundante, estabeleceu o maior número de ninhos em abril/07 e não esteve em atividade nos NA nos meses de março, julho e setembro/06 e setembro e outubro/07. Os maiores números de ninhos foram obtidos durante a estação quente/chuvosa nos dois anos de estudo (14 ninhos no primeiro ano e 36 no segundo ano) (Figura 10).

6 Número de ninhos de Número 4

0 jul/06 jul/07 jan/06 jun/06 jan/07 jun/07 set/06 out/06 set/07 out/07 fev/06 abr/06 mai/06 fev/07 abr/07 mai/07 nov/05 dez/05 mar/06 ago/06 nov/06 dez/06 mar/07 ago/07 Meses de coleta

Figura 10. Número de ninhos de Pachodynerus nasidens coletados mensalmente na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

Pachodynerus guadulpensis, a segunda espécie em abundância, apresentou nos meses de junho/06 e março, abril e agosto/07 suas maiores freqüências de nidificação. Considerando o período total de estudo, esta espécie nidificou em 14 meses, sendo os meses de novembro/ 05 a janeiro/06, março/06, setembro/06 a janeiro/07 e maio/07 aqueles em que a espécie esteve ausente dos NA (Figura 11). Do número total de ninhos obtidos, 27 foram coletados na estação quente/chuvosa dos dois anos de estudo e 26 na estação fria/seca de ambos os anos de estudo.

A terceira espécie mais abundante foi Trypoxylon sp. com 41 nidificações e com o maior número de ninhos ocorrendo em abril/07. Ausência de atividades dessa espécie foi observada nos meses de novembro e dezembro/05, março, junho e outubro/06 e fevereiro e junho/07 (Figura 12). Esta espécie teve o maior número de ninhos coletados (n = 29) durante a estação quente/chuvosa nos dois anos de estudo, e 12 ninhos coletados durante a estação fria /seca de ambos os anos. 20

2 Número de ninhos de Número

0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 set/06 out/06 jan/07 jun/07 set/07 out/07 abr/06 abr/07 nov/05 dez/05 nov/06 dez/06 mai/06 ago/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Me se s de cole ta

Figura 11. Número de ninhos coletados por mês de Pachodynerus guadulpensis na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

2 Número de ninhos de Número 1

0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 jan/07 jun/07 abr/06 set/06 out/06 abr/07 set/07 out/07 nov/05 nov/06 nov/07 dez/05 mai/06 ago/06 dez/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Meses de coleta

Figura 12. Número de ninhos coletados por mês de Trypoxylon sp. na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

Trypoxylon lactitarse, com 26 ninhos fundados, foi a quarta espécie em abundância, com o mês de fevereiro/06 aquele em que houve o maior número de ninhos coletados. Esta espécie utilizou os NA somente em 10 dos 24 meses de estudo (Figura 13), tendo maior abundância de nidificação durante as estações quentes/chuvosas. 21

3 Número de ninhos de Número 2

0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 set/06 out/06 jan/07 jun/07 set/07 out/07 abr/06 abr/07 nov/05 dez/05 nov/06 dez/06 mai/06 ago/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Me se s de cole ta

Figura 13. Número de ninhos coletados por mês de Trypoxylon lactitarse na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

Monobia angulosa foi a quinta espécie mais abundante, nidificando, porém, somente nos meses de dezembro/05, março, abril, junho e dezembro/06. Os meses em que ocorreram mais nidificações foram março (n=6) e abril/06 (n = 12), durante a estação quente/chuvosa daquele ano (Figura 14).

4 Número de ninhos de Número

0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 set/06 out/06 jan/07 jun/07 set/07 out/07 abr/06 abr/07 nov/05 dez/05 nov/06 dez/06 mai/06 ago/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Me se s de cole ta

Figura 14. Número de ninhos coletados por mês de Monobia angulosa na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

Dos 14 ninhos obtidos de T. aurifrons, 5 foram coletados em janeiro e 3 em abril/06 e o restante nos meses de dezembro/05, fevereiro, maio, julho/06 e maio e 22 outubro/07 (Figura 15). Juntas, T. lactitarse e T. aurifrons têm 10,23 % dos ninhos coletados, sendo que a maior parte deles foi coletada em janeiro e fevereiro/06, durante a estação quente/chuvosa.

10 9 8 7 6 5 4 3 Número de Númeroninhos de 2 1 0 jul/06 jul/07 fev/06 fev/07 jan/06 jun/06 jan/07 jun/07 abr/06 set/06 out/06 abr/07 set/07 out/07 nov/05 nov/06 nov/07 dez/05 mai/06 ago/06 dez/06 mai/07 ago/07 mar/06 mar/07 Meses de coleta

Figura 15. Número de ninhos coletados por mês de Trypoxylon aurifrons na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a novembro de 2007.

Os ninhos de Isodontia sp. (n=8) foram coletados durante as duas estações, 4 ninhos entre os meses de setembro e dezembro/06 e 4 ninhos durante os meses de junho e agosto/07. Dos 5 ninhos obtidos de P. denticulatum, 4 deles foram estabelecidos durante a estação quente/chuvosa, nos meses de dezembro/05 e 06 e 1 durante a estação fria/seca em junho/07. Os três ninhos de P. rufipes foram coletados durante a estação quente/ chuvosa, nos meses de dezembro/06 e fevereiro/07.

Os 3 ninhos de Ancistroceroides sp. foram amostrados durante a estação quente/ chuvosa, nos meses de outubro e novembro/06. Antezumia sp. e Pachodynerus sp., estão representados nesse trabalho por apenas um ninho cada sendo que o da primeira espécie foi obtido durante a estação fria/seca, em junho/07 e o ninho da segunda obtido durante a estação quente/chuvosa, em março/07. 23

4.3 Nidificações nos sítios de coleta e ocupação dos diferentes tipos de ninhos- armadilha

P. nasidens, P. guadulpensis e T. lactitarse foram as espécies que nidificaram em todos os sítios. Trypoxylon sp. e M. angulosa nidificaram em três sítios, T. aurifrons, P. denticulatum e Isodontia sp nidificaram em dois sítios, enquanto Antezumia sp., Ancistroceroides sp., P. rufipes e Pachodynerus sp. nidificaram em apenas um sítio (Tabela 4). Trypoxylon lactitarse (n=26 ninhos), M. angulosa (n=22), P. denticulatum (n=5), Isodontia sp. (n=8) e Antezumia sp. (n=1), só ocuparam GB com todos eles apresentando diâmetros maiores do que aquele dos TG. Ninhos de P. nasidens foram estabelecidos tanto em GB (n=50) como em TP (n = 22) e TG (n=4), sendo os TP os NA com menor diâmetro utilizado por aquela espécie. A maioria dos ninhos de P. guadulpensis, Trypoxylon sp., P. rufipes e os 3 ninhos de Ancistroceroides sp. foram estabelecidos em TP. Os TG foram utilizados em pouca quantidade e, só houve emergências em 13 ninhos ali estabelecidos, fundados por P. nasidens (n=4), P. guadulpensis (n=6), Trypoxylon sp. (n=2) e Trypoxylon aurifrons (n=1) (Tabela 4).

Durante o período em que os quatro sítios foram amostrados, novembro/05 a dezembro/06, os sítios com maiores números de nidificações foram os sítios1 (S1) e 2 (S2) (Figura 16) com 92 e 56 ninhos estabelecidos, respectivamente. Após a desativação dos sítios 3 e 4, os números de nidificações nos sítios 1 e 2 foram 81 e 76, respectivamente (Figura 17). 24

Sítio1 Síto2 Sítio3 Sítio4

Número de ninhos de Número 6

0 jul/06 fev/06 jan/06 jun/06 set/06 out/06 abr/06 nov/05 dez/05 nov/06 dez/06 mai/06 ago/06 mar/06 Me se s de cole ta

Figura 16. Número de ninhos de vespas coletados por sítio na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a dezembro de 2006, enquanto os quatro sítios estavam sendo utilizados.

Sítio1 Síto2

Número de ninhos de Número 4

0 jul/07 fev/07 set/07 out/07 jun/07 jan/07 abr/07 ago/07 mai/07 mar/07 Meses de coleta

Figura 17. Número de ninhos de vespas coletados por sítio na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de janeiro de 2007 a outubro de 2007, após a desativação dos sítios 3 e 4.

Dos 105 ninhos em que não houve emergências, 49 (46,7 %) foram coletados no primeiro ano e 56 (53,3 %) no segundo. Daqueles ninhos, 32 foram de espécies não 25 identificadas, devido a morte de todos os imaturos, 18 possuíam somente a parede de fechamento ou continham células vazias, e os 55 ninhos restantes se distribuíram entre 7 das 12 espécies que nidificaram nos NA (Tabela 5).

Tabela 5. Número de ninhos de vespas solitárias, sem emergências, coletados na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata de Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007. Espécies Número de ninhos Espécies não identificadas 32 Trypoxylon sp. 27 Monobia angulosa 5 Trypoxylon aurifrons 3 Pachodynerus nasidens 12 Pachodynerus guadulpensis 2 Podium denticulatum 1 Isodontia sp. 5 Vazios 18 Total 105

4.4 Número de indivíduos emergidos

Dos 226 ninhos com emergências foram obtidos 747 indivíduos, entre machos e fêmeas das espécies nidificantes, e 32 parasitas. Dos 747 indivíduos, 332 emergiram no primeiro ano e 415 no segundo. Pachodynerus nasidens, P. guadulpenis e T. lactitarse foram as 3 espécies mais abundantes, enquanto Pachodynerus sp., P. rufipes, Antezumia sp., Isodontia sp., Ancistroceroides sp e P. denticulatum foram as que produziram os menores números de indivíduos (Tabela 6).

Dos ninhos de Pachodynerus sp., P. rufipes e Antezumia sp. emergiram somente fêmeas. Das seis espécies analisadas quanto à razão sexual, apenas T. aurifrons e T. lactitarse, no segundo ano, e T. aurifrons, quando analisado os dois anos conjuntamente, apresentaram a razão sexual significantemente diferente de 1:1 (Tabela 7).

Tabela 6. Número de indivíduos emergidos de cada espécie de vespa que nidificou em ninhos-armadilha na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007. Indivíduos Indivíduos No. de Espécie emergidos no emergidos no indivíduos primeiro ano segundo ano Pachdynerus nasidens 94 222 316 Pachodynerus guadulpensis 60 58 118 Pachodynerus sp. 0 1 1 Ancistroceroides sp. 5 0 5 Monobia angulosa 64 0 64 Trypoxylon aurifrons 21 3 24 Trypoxylon lactitarse 68 41 109 Trypoxylon sp. 19 70 89 Podium denticulatum 1 8 9 Podium rufipes 0 3 3 Antezumia sp. 0 4 4 Isodontia sp. 0 5 5 Total 332 415 747

Tabela 7. Número de machos e fêmeas emergidos de cada espécie de vespa que nidificou em ninhos-armadilha na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007. Espécie Fêmeas Machos X 2 Total X 2 1° ano X 2 2° ano Pachodynerus nasidens 157 159 0,012 3,45 1,16 Pachodynerus guadulpensis 57 61 0,135 0,61 1,74 Pachodynerus sp. 1 0 Ancistroceroides sp. 3 2 Monobia angulosa 29 35 0,562 0,58 - Trypoxylon aurifrons 18 6 6,00* 2,63 5,2* Trypoxylon lactitarse 62 47 2,038 0,01 5,51* Trypoxylon sp. 53 36 3,247 0,11 3,67 Podium denticulatum 4 5 Podium rufipes 3 0 Antezumia sp. 4 0 Isodontia sp. 3 2 Total 394 353

*Razão sexual (X²) com valor significativo, diferindo de 1:1; P < 0,05

Entre os parasitas, a família Chrysididae foi a mais representada com 13 indivíduos emergidos, seguida por Ichneumonidae (Hymenoptera) e pela ordem Diptera com 7 indivíduos emergidos cada uma, e a ordem Coleoptera, com apenas 2 indivíduos emergidos (Tabela 8).

Tabela 8. Número de inimigos naturais emergidos dos ninhos-armadilha coletados na Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, no período de novembro de 2005 a outubro de 2007. No. de Espécie indivíduos Chrysididae/ sp. 6 Chrysis fascicii 1 Pleurochrysis postica 2 Chrysis intrincata 4 Ichneumonidae/ sp. 7 Anthrax sp. 5 Diptera/ sp. 2 Mordelidae /sp. 1 Coleoptera/ sp. 4 Total 32

4.5 Mortalidade das espécies de vespas mais abundantes

Pachodynerus nasidens

Durante o período de estudo P. nasidens aprovisionou 404 células em 76 ninhos, 130 células em 24 ninhos no primeiro ano e 274 células em 52 ninhos no segundo. A perda de imaturos por causas desconhecidas foi maior do que a perda ocasionada pelos inimigos naturais nos dois anos (x²=49,05; gl=1; p<0,05), principalmente no último estágio de desenvolvimento (imago). O total de células atacadas por parasitas foi semelhante nos dois anos (x²=0,6; gl=1; p>0,05), ao contrário do número de células contendo imaturos mortos, que foi maior no segundo ano (x²=4,688; gl=1; p<0,05). O número de células construídas, de células atacadas por parasitas e o maior número de emergências de indivíduos, entre machos e fêmeas ocorreu no segundo ano de estudo (Tabela 9).

Tabela 9. Porcentagens e fatores de mortalidade para a população de Pachodynerus nasidens estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 24 52 Nº de células 130 274 Células atacadas por 2 0 Chrysididae (?) Células atacadas por 2 0 Anthrax sp Células atacadas por 1 0 Diptera (?) Células atacadas por 1 2 Coleoptera (?) Células atacadas por 1 2 parasitas não identificados Total (e %) de células 7 (5,38%) 4 (1,46%) atacadas Imagos mortos – Fêmeas 16 27 Imagos mortos – Machos 6 6 29

Larvas não eclodidas 5 15 Larvas mortas 0 0 Pupas mortas 2 0 Total (e %) de imaturos 29 (22,31%) 48 (17,52%) mortos Fêmeas emergidas 38 119 Machos emergidos 56 103 Total (e %) de 94 (72,31%) 222 (81,02%) emergências

Pachodynerus guadulpensis

P. guadulpensis aprovisionou 161 células em 53 ninhos, durante os dois anos de estudo, 80 células em 20 ninhos no primeiro ano e 81 células em 33 ninhos no segundo. Nos dois anos a perda de imaturos por causas desconhecidas foi maior do que a perda ocasionada pelos inimigos naturais (x² = 11,174; gl =1; p<0,05), a maior parte no último estágio de desenvolvimento (Imago). O número total de células atacadas por inimigos naturais não diferiu entre os anos (x² = 0,67; gl =1; p>0,05), assim como o número de célula contendo imaturos mortos (x² = 0,67; gl =1; p>0,05). O número de indivíduos emergidos entre machos e fêmeas foi ligeiramente maior no primeiro ano (Tabela 11).

Tabela 11. Porcentagens e fatores de mortalidade e taxas de sobrevivência para a população de Pachodynerus guadulpensis estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 20 33 Nº de células 80 81 Células atacadas por 2 0 Chrysididae (?) Células atacadas por 0 2 Anthrax sp Células atacadas por 1 0 Diptera (?) Células atacadas por 1 0 Coleoptera (?) Total (e %) de células 4 (5%) 2 (2,47%) atacadas Imagos mortos – Fêmeas 8 20 Imagos mortos – Machos 5 1 Larvas não eclodidas 0 0 Larvas mortas 1 0 Pupas mortas 2 0 Total (e %) de imaturos 16 (20%) 21 (25,93%) 30

mortos Fêmeas emergidas 33 24 Machos emergidos 27 34 Total (e %) de 60 (75%) 58 (71,60%) emergências

Trypoxylon sp.

Trypoxylon sp., a terceira espécie mais abundante, aprovisionou 159 células em 41 ninhos, 46 células em 13 ninhos no primeiro ano e 113 células em 28 ninhos no segundo. Nos dois anos de estudo a perda de imaturos por causas desconhecidas foi maior do que a perda ocasionada pelos inimigos naturais (x²= 56,3; gl=1; p<0,05), com a maior taxa de mortalidade no primeiro ano de estudo e a maior taxa de sobrevivência no segundo (Tabela 12). ). O total de células atacadas por parasitas foi semelhante nos dois anos (x²= 0,2; gl =1; p>0,05), ao contrário do número de células contendo imaturos mortos, que foi maior no segundo ano (x² = 4,446; gl =1; p<0,05).

Tabela 12. Porcentagens e fatores de mortalidade para a população de Trypoxylon sp. estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 13 28 Nº de células 46 113 Células atacadas por 1 1 Chrysididae (?) Células atacadas por 2 1 Ichneumonidae (?) Total (e %) de células 3 (6,52%) 2 (1,77%) atacadas Imagos mortos – Fêmeas 14 32 Imagos mortos – Machos 5 6 Larvas não eclodidas 5 3 Larvas mortas 0 0 Pupas mortas 0 0 Total (e %) de imaturos 24 (52,17%) 41 (36,28%) mortos Fêmeas emergidas 10 43 Machos emergidos 9 27 Total (e %) de 19 (41,30%) 70 (61,95%) emergências

Trypoxylon lactitarse

T. lactitarse aprovisionou 134 células em 26 ninhos, 88 células em 18 ninhos no primeiro ano e 46 células em 8 ninhos no segundo. Não ocorreu parasitismo em ninhos desta espécie, sendo que a mortalidade foi devido a causas desconhecidas, tendo a maior taxa no primeiro ano de estudo (x²=9; gl=1; p<0,05) (Tabela 13).

Tabela 13. Porcentagens e fatores de mortalidade para a população de Trypoxylon lactitarse estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 18 8 Nº de células 88 46 Total (e %) de células 0 0 atacadas por parasitas Imagos mortos – Fêmeas 13 1 Imagos mortos – Machos 2 0 Larvas não eclodidas 4 4 Larvas mortas 1 0 Pupas mortas 0 0 Total (e %) de imaturos 20 (22,73%) 5 (10,87%) mortos Fêmeas emergidas 34 28 Machos emergidos 34 13 Total (e %) de 68 (77,27%) 41 (89,13%) emergências

Monobia angulosa

M. angulosa 93 células em 21 ninhos no primeiro ano e 7 células em 1 ninho no segundo. Nos dois anos a perda de imaturos por causas desconhecidas foi maior do que a perda ocasionada pelos inimigos naturais (x²=25; gl=1; p<0,05). Houve emergência de machos e fêmeas somente no primeiro ano (Tabela 14). O número total de células atacadas por inimigos naturais foi maior no primeiro ano (x²=1,5; gl=1; p>0,05), assim como o número de célula contendo imaturos mortos (x²=2,96; gl=1; p<0,05).

Tabela 14. Taxas e fatores de mortalidade para a população de Monobia angulosa estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 21 1 Nº de células 93 7 Células atacadas por 1 0 Chrysididae (?) Células atacadas por 2 0 Anthrax sp Total (e %) de células 3 (3,22%) 0 (0%) atacadas Imagos mortos – Fêmeas 18 1 Imagos mortos – Machos 4 0 Larvas não eclodidas 2 6 Larvas mortas 0 0 Pupas mortas 2 0 Total (e %) de imaturos 26 (27,96%) 7 (100%) mortos Fêmeas emergidas 29 0 Machos emergidos 35 0 Total (e %) de 64 (68,82%) 0 (%) emergências

Trypoxylon aurifrons

A sexta espécie mais abundante, T. aurifrons, aprovisionou 40 células em 12 ninhos no primeiro ano e 8 células em 2 ninho no segundo. Somente indivíduos da família Ichneumonidade foram observados em ninhos desta espécie, sendo que a perda de imaturos por causas desconhecidas foi maior do que a perda ocasionada pelos inimigos naturais (x²=3; gl=1; p>0,05), principalmente no primeiro ano. O número de indivíduos emergidos também foi maior no primeiro ano (Tabela 15). O número total de células atacadas por inimigos naturais foi maior no primeiro ano (x²=1,5; gl=1; p>0,05), assim como o número de célula contendo imaturos mortos (x²=2,857; gl=1; p<0,05).

Tabela 15. Porcentagens e fatores de mortalidade para a população de Trypoxylon aurifrons estabelecida na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão preto, SP, durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2007. 1º ano 2º ano Nº de ninhos 12 2 Nº de células 40 8 Células atacadas por 3 0 Ichneumonidae (?) Total (e %) de células 3 (7,5%) 0 (0%) atacadas Imagos mortos – Fêmeas 15 2 Imagos mortos – Machos 2 0 Larvas não eclodidas 1 0 Larvas mortas 0 0 Pupas mortas 0 1 Total (e %) de imaturos 18 (45%) 3 (37,5%) mortos Fêmeas emergidas 13 5 Machos emergidos 6 0 Total (e %) de 19 (47,5) 5 (62,5%) emergências

4.6 Riqueza, diversidade, uniformidade e similaridade das espécies

4.6.1 Riqueza de espécies

A curva de rarefação para estimar a riqueza de espécies pela abundância de ninhos padronizados mostra que no primeiro ano, a riqueza padronizada para 46 ninhos coletados foi de 9,63 espécies na estação quente/chuvosa (9,31 – 9,95, intervalo de 95% de confiança) e 10,12 na estação fria/seca (9,49 – 10,74, intervalo de 95% de confiança) (Figura 18A). No segundo ano, a riqueza padronizada para 57 ninhos foi de 13,43 espécies (12,92 – 13,93, intervalo de 95% de confiança) na estação quente/chuvosa e 12,56 (12,28 – 12,83, intervalo de 95% de confiança) na estação fria/seca (Figura 18B).

A B

Figura 18. Riqueza estimada (Linhas pontilhadas e cheias mais espessas), pela abundância de ninhos de vespas solitárias da Estação Ecológica de Ribeirão Preto – SP, Mata Santa Teresa, na estação quente/chuvosa (linhas cheias) e na estação fria/seca (linhas pontilhadas) durante o período de novembro de 2005 a outubro de 2006 (A) e de novembro de 2006 a outubro de 2007 (B). A riqueza de espécies indicada pelas linhas cheias e pontilhadas mais espessas estão delimitadas, superiormente, pela linha indicando o limite de confiança máximo e, inferiormente pela linha indicando o limite de confiança mínimo.

4.6.2 Diversidade, similaridade e uniformidade das espécies

Houve diferença significativa entre a diversidade de espécies entre a maioria dos sítios estudados (t ≥ 4,6; p ≤ 0,01; Tabela 16). Não foi observada diferença significativa 35

(t = 0,55; p = 0,61) somente entre os sítios 2 e 3 (H’ = 1,527, H’ = 1,505, respectivamente) . O maior índice de diversidade observado foi o do sítio 1 (H’ = 1,916), e o menor índice de diversidade observado foi o do sítio 4 (H’ = 0,9938).

Tabela 16. Matriz com os valores obtidos a partir do teste t de Hutcheson para comparação entre os índices de diversidade. Na diagonal superior estão os valores de t e na diagonal inferior os valores de p. Sítios S1 S2 S3 S4 S1 - 5,80 5,89 9,61 S2 0,004352 - 0,55 5,23 S3 0,004135 0,61026 - 4,60 S4 0,00065468 0,0063871 0,010003 -

A uniformidade (J’) observada nos sítios foi alta, sendo os maiores valores encontrados para os sítios 1, 3 e 4 (J’=0,8323; J’=0,9349; J’= 0,9046; respectivamente), e o menor valor para o sítio 2 (J’=0,6949).

A similaridade de espécies entre os sítios, medida pelo índice de Sorensen, mostrou que a maior similaridade foi entre os sítios 3 e 4, vindo a seguir as similaridades entre os sítios 1 e 2 e entre os sítios 2 e 3. Essa mesma análise mostrou que os sítios 1 e 4 foram os menos similares em suas composições (Tabela 17).

Pelo índice de Morisita, a maior similaridade ocorreu entre os sítios 1 e 3 e a menor similaridade foi observada entre os sítios 2 e 4 (Tabela 17).

Tabela 17. Matriz com os valores obtidos a partir do índice de Morisita (diagonal inferior), e índice de Sorensen (diagonal superior) calculados para medir a similaridade da fauna de vespas entre os sítios amostrados. Sítios S1 S2 S3 S4 S1 - 0,737 0,667 0,462 S2 0,87453 - 0,714 0,500 S3 0,91338 0,79985 - 0,750 S4 0,81878 0,65419 0,78309 -

5. DISCUSSÃO

A extinção de espécies como conseqüência de atividades antrópicas, levando à redução da diversidade e perda de potencialidades naturais que impulsionam a biotecnologia (Martins & Santos 1999), torna urgente o desenvolvimento de pesquisas que visam conhecer e quantificar a riqueza de espécies. Em vista disso, os inventários biológicos são as ferramentas básicas para levantamentos iniciais de diversidade biológica, bem como para o monitoramento de alterações de diferentes componentes desta diversidade, seja perante condições ambientais distintas, seja em resposta a impactos de processos naturais ou de atividades humanas (Lewinsohn et al., 2001).

Em estudos feitos no Brasil com vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes, o uso de ninhos-armadilha como uma técnica para amostragem de espécies tem fornecido importantes informações não somente sobre a ocorrência de espécies em um dado habitat (Camillo et al., 1995; Assis & Camillo, 1997; Morato & Campos, 2000; Gazola, 2003; Alves-dos-Santos, 2003; Loyola & Matins, 2006; Buschini & Woiski, 2008) mas também sobre a biologia de nidificação de várias espécies (Camillo et al., 1993, 1994, 1996, 1997; Garcia & Adis, 1993, 1995; Morato & Campos, 1994; Camillo & Brescovit, 1999a, b, 2000; Soares et al., 2001; Borges & Blochtein, 2001; Zanette et al., 2004; Buschini & Wolff, 2006; Buschini et al., 2006).

A utilização da técnica do ninho-armadilha neste trabalho possibilitou, assim, informações a respeito da ocorrência das espécies de vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, bem como informações sobre a biologia de nidificação de cada uma delas. Como observado pelos resultados obtidos, a ocorrência de poucas espécies abundantes (representadas neste trabalho por numerosos ninhos construídos) e um maior número de espécies raras (representadas neste trabalho por pequenos números de nidificações), uma característica da maioria das comunidades (Krebs, 1994), mostra semelhança com outros estudos realizados com ninhos-armadilha (Gathmann et al., 1994; Camillo et al., 1995; Assis & Camillo, 1997; Budriene et al., 2004; Buschini & Woiski, 2008).

A seqüência de espécies ocupando os ninhos-armadilha no período de 24 meses, utilizado nesse trabalho, mostra que provavelmente 12 espécies deve ser muito próximo ao número de espécies existentes na EERP. Essa afirmativa tem como base o fato de 9 37 espécies terem sido amostradas nos primeiros doze meses e durante o segundo ano terem sido adicionadas apenas mais três espécies. Dessa forma, presume-se que o aparecimento de outra espécie ocupando os ninhos-armadilha demandaria um tempo adicional de amostragem, relativamente grande. Essa ampliação no tempo de amostragem poderia, inclusive, resultar na amostragem de uma espécie de algum habitat adjacente chegando à área e que, na verdade, estaria ausente da comunidade quando do início do trabalho.

Trabalhos similares ao presente estudo e realizados em outros fragmentos de matas do estado de São Paulo, mostraram uma variação de 9 a 24 no número de espécies de vespas ocupando os ninhos-armadilha (Camillo et al., 1995; Gazola, 2003; Garófalo et al.,n.p.). Dentro daquela variação observamos que a EERP apresentou uma maior riqueza de espécies em relação a dois habitats da Fazenda Santa Carlota (FSCA), Seção Itaóca (SI) e Cerrado (C), Cajuru (Garófalo et al., n.p.), e Estação Ecológica do Jataí (EEJ), Luis Antonio (Garófalo et al., n.p.), todos com 9 espécies amostradas, e foi similar à Serra do Japi (SJ), Jundiaí (Garófalo et al., n.p.). Nos outros quatro locais estudados, Estação Ecológica de Paulo de Faria (EEPF), Paulo de Faria, e Fazenda Santa Cecília (FSC), Patrocínio Paulista (Gazola, 2003), Furnas do Bom Jesus (FBJ), Pedregulho, e Fazenda Santa Carlota, Seção Santana (SS) (Garófalo et al., n.p.), a riqueza de espécies foi 16, 24, 14 e 13, respectivamente. Dentre os vários fatores que podem influenciar o número de espécies amostradas em um habitat, dois deles, a ocorrência de espécies da família Pompilidae, não amostradas nesse trabalho, em três (EEPF, FSC, FSCA-SS) daquelas quatro áreas e um maior número de representantes das famílias Crabronidae e Sphecidae, com exceção apenas da FSCA-SS onde apenas uma espécie de esfecídeo ocupou os ninhos-armadilha, estão, certamente, contribuindo para maiores riquezas de espécies naquelas áreas em relação ã EERP. Por outro lado, foi na EERP que um maior número de espécies de Vespidae utilizou os ninhos-armadilha.

Das espécies amostradas no presente estudo, T. lactitarse, T. aurifrons, P. denticulatum, P. nasidens, P. guadulpensis e M. angulosa ocuparam também ninhos- armadilha nas outras áreas estudadas no estado de São Paulo, com T. lactitarse ocorrendo em todas elas e T. aurifrons só não ocorrendo na FSCA-C e na EEJ. Para as demais espécies, P. nasidens e P. denticulatum nidificaram em quatro áreas (EEPF, FSC, SJ, FBJ e FSC, FSCA-C, EEJ, FBJ, respectivamente), P. guadulpensis, em três 38

áreas (EEPF, FSCA-SS, EEJ), M. angulosa e P. rufipes, em duas áreas (FSCA-SS, EEJ e EEPF, FSC, respectivamente). As outras espécies ocorreram em apenas uma área (Camillo et al. 1995; Gazola, 2003; Garófalo et al., n.p.). ou nidificaram apenas na EERP (Isodontia sp. e Antezumia sp.). Além dessas áreas no estado de São Paulo, T. lactitarse, P. nasidens, P. guadulpensis (= P. praecox) e M. angulosa nidificaram, também, na Fazenda Experimental da Fundação Educacional de Ituiutaba, MG (Assis & Camillo, 1997) e no Parque Municipal das Araucárias, Guarapuava, PR (Buschini & Woiski, 2008), P. denticulatum ocupou também ninhos-armadilha em Ituiutaba, MG (Assis & Camillo, 1997), P. rufipes, na Amazônia Central (Morato, 2001) e T. lactitarse nidificou também na Fazenda São Maximiniano, Guaíba, RS (Borges & Blochtein, 2001), no Campus da USP em São Paulo, SP (Alves-dos-Santos, 2003) e na Estação Ecológica da Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG (Loyola & Martins, 2006). Trabalhos realizados com ninhos-armadilha em outros países têm documentado a ocorrência de T. lactitarse nos Estados Unidos (Krombein, 1967), Costa Rica (Coville, 1981) e Canadá (Taki et al., 2008), P. rufipes nos Estados Unidos (Rau, 1937; Krombein, 1967, 1970) e P. nasidens na Jamaica (Freeman & Jayasingh, 1975).

Diferente do observado nesse trabalho, e com exceção da EEPF e SJ, nas demais áreas estudadas no estado de São Paulo a espécie dominante, em número de nidificações, foi T. lactitarse (FSCA-SS, FSCA-C, EEJ) ou Trypoxylon rogenhoferi (FSC, FSCA-SI, FBJ) (Camillo et al. 1995; Gazola, 2003; Garófalo et al., n.p.). A dominância por T. lactitarse foi também relatada por Assis & Camillo (1997), Buschini & Woiski (2008), evidenciando que tal espécie apresenta uma grande plasticidade de adaptação à diferentes ambientes e sucesso reprodutivo bastante elevado. A dominância por uma espécie de Eumeninae, como mostrado nesse trabalho, só ocorreu na SJ, com Ancistrocerus flavomarginatus construindo um maior número de ninhos (n = 74) do que T. lactitarse (n = 69 ninhos), a segunda espécie em abundância naquela área. Dessa forma, a dominância por P. nasidens seguida por P. guadulpensis mostra que a comunidade das vespas na EERP difere, no referido aspecto, de todas as outras comunidades até então estudadas. Além dessa diferença, essas espécies de Eumeninae ocorreram em apenas algumas áreas do estado de São Paulo e com poucos ninhos. Pachodynerus nasidens foi amostrada em quatro áreas, EEPF, FSC, SJ e FBJ, com 4, 3, 1 e 1 ninhos, respectivamente, e P. guadulpensis ocorreu em apenas três áreas, EEPF, FSCA-SS e EEJ, com 15, 1 e 1 ninhos, respectivamente. Monobia angulosa, com 22 39 ninhos obtidos na EERP, teve sua presença observada também na FSCA-SS e na EEJ embora com pequeno número de nidificações, 2 e 3 respectivamente. Trypoxylon aurifrons, uma espécie presente em seis das oito comunidades estudadas no estado São Paulo, nidificou com maior freqüência do que na EERP em três delas, EEPF, FSC e FBJ. Entre os esfecídeos é interessante ressaltar que P. rufipes, com apenas três ninhos na EERP, foi a espécie dominante da comunidade da EEPF construindo um total de 93 ninhos e nidificou apenas uma vez na FSC. Por outro lado, P. denticulatum apresentou uma menor freqüência de nidificação do que na EERP em apenas uma (FSC) das quatro áreas em que foi amostrada.

Flutuações nas freqüências anuais de nidificação e ocorrência de sazonalidade são características populacionais relacionadas com fatores climáticos e disponibilidade de recursos (Young, 1982; Tommasi et al., 2004; Oertli et al., 2005) e têm sido reportadas por vários autores (Camillo et al.,1995; Assis & Camillo, 1997; Gazola, 2003) trabalhando com ninhos-armadilha. Frankie et al. (1998) sugeriram que as flutuações anuais seriam uma característica regular das espécies de abelhas que nidificam em cavidades preexistentes, e que diferentes espécies seriam afetadas diferentemente pelas mudanças climáticas entre anos. O desenvolvimento do presente trabalho por um período de dois anos mostrou uma acentuada flutuação anual em seis das 12 espécies que ocuparam os ninhos-armadilha. Interessantemente, em três espécies os números de nidificações aumentaram do primeiro para o segundo ano enquanto que para as outras três espécies foi observado exatamente o contrário. Esse resultado pode ser conseqüência das respostas diferenciais mostradas pelas espécies frente aos mesmos fatores climáticos conforme sugerido por Frankie et al. (1998). A maioria das nidificações na EERP ocorreu na estação quente/chuvosa com diferenças marcantes entre as duas estações. Tendências similares foram reportados por Camillo et al. (1995), Gazola (2003) e Loyola & Martins (2006) enquanto Aguiar & Martins (2002) relataram não ter observado diferença entre as freqüências de nidificação pelas vespas entre as estações seca e chuvosa. Contudo, como também observado por Loyola & Martins (2006) e Aguiar & Martins (2002), em relação aos valores de precipitação, na EERP, o número de ninhos não foi significantemente correlacionado com os valores de temperatura e nem com os de precipitação. Embora a ausência dessas correlações tenha sido relatada por vários pesquisadores, as variáveis climáticas, certamente, afetam a disponibilidade de recursos no ambiente, tais como 40 materiais para construção de ninhos e presas para o aprovisionamento das células, positiva ou negativamente, dirigindo, direta ou indiretamente, as atividades de nidificação das espécies. Segundo Price (1984), as comunidades que se caracterizam por apresentar poucas espécies com elevada dominância, possuem pequena diversificação de recursos disponíveis. Porém, os recursos presentes aparecem em grandes quantidades propiciando às espécies que os exploram manter grandes populações locais. Considerando que na EERP a dominância foi, praticamente, desfrutada por três espécies, P. nasidens, P. guadulpensis e Trypoxylon sp., as quais, conjuntamente, totalizaram um percentual de 67,1% das nidificações (30,0%, 20,9% e 16,2% de ninhos, respectivamente), podemos inferir que ela é uma área com bastante diversificação de recursos. Por outro lado, as baixas freqüências de nidificação apresentadas por aquelas três espécies podem ser conseqüências da baixa disponibilidade dos recursos utilizados ou que os recursos ao serem compartilhados por várias espécies sustentem pequenas populações de cada uma delas. É interessante lembrar que do total de 12 espécies que nidificaram nos ninhos-armadilha, 6 são da família Vespidae, subfamília Eumeninae as quais podem utilizar recursos similares no aprovisionamento das células: lagartas de Lepidoptera. Embora algumas espécies de Eumeninae predem espécies de Coleoptera, a maioria delas tem as lagartas de Lepidoptera como item utilizado no aprovisionamento das células (Budriene, 2003). Klein et al. (2002) sugeriram que a dominância de uma espécie de Eumeninae na comunidade por eles estudada podia ser conseqüência da maior disponibilidade de presas que aumentava de acordo com o aumento na intensidade no uso da terra. Dessa forma, em ambientes antropogênicos aquelas vespas dispunham de uma maior abundância de recursos, incluindo lagartas usadas para o aprovisionamento das células. Talvez, a ocorrência de várias propriedades rurais ao redor e nas proximidades da EERP possa estar de alguma forma contribuindo para uma maior disponibilidade de recursos (presas) usados pelas espécies de Eumeninae ali presentes.

Estudos realizados com vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes mostram que as taxas de mortalidade dos imaturos são bastante variáveis. De maneira geral, a perda de imaturos relatada por alguns autores é próxima a 50% (Krombein, 1967; Danks, 1971; Raw, 1972; Freeman & Jayasingh, 1975; Cross et al., 1975; Jayasingh & Freeman, 1980; Itino, 1986; Camillo et al., 1996; Buschini & Wolf, 41

2006; Buschini et al., 2006; Ribeiro, 2006), porém algumas espécies podem apresentar taxas de mortalidade muito inferior (Camilo et al., 1993, 1994, 1997; Gathmann et al., 1994; Assis & Camillo, 1997; Gazola, 2003; Tormos et al., 2005) ou taxas muito superiores (Danks, 1971; Freeman & Jayasingh, 1975; Jayasingh & Freeman, 1980; Garcia & Adis, 1995). Neste trabalho, os resultados obtidos mostraram que as taxas de mortalidade de imaturos das espécies mais abundantes (P. nasidens, P. guadulpensis, Trypoxylon SP., T. lactitarse, M. angulosa e T. aurifrons) foram menores que 50%, diferente do valor reportado por vários autores para diversas espécies. A exceção ocorreu para Trypoxylon sp no primeiro ano de coleta (52,17%).

Neste trabalho, as causas desconhecidas foram os fatores que mais freqüentemente causaram a morte dos imaturos. Observações similares foram reportadas por Camillo et al. (1993), para T. lactitarse, Camillo et al. (1994), para T. rogenhori, Camillo et al. (1996), para Podium denticulatum, Camillo et al. (1997), para M. angulosa, Buschini et al. (2006), para T. lactitarse, Buschini & Wolf (2006), para alguns ninhos de Trypoxylon opacum, Ribeiro (2006), para P. denticulatum, Assis & Camillo (1997), em seis das 10 espécies estudadas, Gazola (2003), para sete das 10 espécies analisadas. Segundo Gazola (2003), as taxas de mortalidade por causas desconhecidas podem variar entre os anos, como observado também nesse trabalho.

Das seis espécies analisadas nesse trabalho, cinco delas, P. nasidens, P.guadulpensis, M. angulosa, T. aurifrons e Trypoxylon sp., tiveram perdas de imaturos, embora em menor porcentagem do que a acarretada pelas causas desconhecidas, devido ao ataque de inimigos naturais. Essa situação é similar àquela observada nos outros trabalhos podendo apresentar alguma diferença quanto às espécies dos inimigos naturais. As dificuldades na identificação das referidas espécies impossibilitam uma análise comparativa mais adequada.

A ausência de células parasitadas em ninhos de T. lactitarse pode sugerir que tal fato tenha ocorrido devido a presença do macho que, nos ninhos das espécies do subgênero Trypargillum, permanece no ninho enquanto a fêmea forrageia podendo impedir a entrada de inimigos naturais, assim como de outros machos (Brockmann & Grafen 1989; Peruqueti & Del Lama, 2003; Loyola, 2005; Morato & Martins, 2006; Santoni & Del Lama 2007b). A eficiência com que o macho atua nessa tarefa pode determinar a ocorrência ou não de parasitismo dependendo, inclusive, do inimigo em 42 questão. Isso poderia também explicar a pequena taxa de parasitismo observado em T. aurifrons, a outra espécie de Trypargillum ocupando os ninhos-armadilha.

A razão sexual da maioria das espécies amostradas foi igual a 1:1, com exceção de T. aurifrons no segundo ano e quando se considerou os dois anos de estudo e T. lactitarse no segundo ano, em que a razão sexual foi fortemente desviada para fêmeas. A ocorrência de maior produção de fêmeas tem sido relatada para várias espécies de Trypoxylon (Camillo,1999; Camilo & Brescovit, 1999), bem como a maior produção de machos (Camillo et al., 1993; 1994; 1996; Aguiar & Martins, 2002). Santoni & Del Lama (2007b) observaram, também, razão sexual diferente de 1:1 para T. aurifrons em São Carlos ao contrário do que Gazola (2003) encontrou durante dois anos de estudo em outras duas áreas do Estado de São Paulo, onde a razão sexual foi diferente de 1:1 para T. lactitarse embora desviada para machos.

Entre os vários fatores que podem afetar a razão sexual em vespas e abelhas solitárias tem sido sugeridos o diâmetro e comprimento do ninho-aramadilha, capacidade de forrageamento da fêmea, perda diferencial das últimas células devido ao ataque de parasitas, razão sexual da geração parental e disponibilidade de recursos (Stephen & Osgood 1965; Krombein, 1967; Torchio & Tepedino 1980; Vandenberg 1995, Aguiar & garófalo, 2004 ). Infelizmente nenhum desses fatores foram analisados visando detectar efeitos sobre a razão sexual das espécies analisadas. É importante ressaltar, no entanto, que alguns autores consideram que a razão sexual pode variar de um ano para outro mas que durante o transcorrer das gerações a tendência é de que haja um equilíbrio entre os números de machos e de fêmeas. É evidente que se essa variação estiver sendo a responsável pela desvio da proporção de 1:1 em T. aurifrons e T. lactitarse, um período maior de estudo poderia mostrar uma mudança naquelas proporções de modo a fazer a razão sexual convergir para 1:1.

Enquanto os quatro sítios foram utilizados nas amostragens, um dos aspectos que chamou a atenção foi a raridade de ocupação dos ninhos-armadilhas nos sítios 3 e 4, justamente aqueles localizados de frente para propriedades particulares que margeiam a Mata. O cultivo de laranja nessas propriedades com o uso de substâncias químicas para o combate das pragas pode ter sido um dos fatores limitantes para o estabelecimento de ninhos naqueles dois sítios. Porém, durante o desenvolvimento deste trabalho, esses dois sítios sofreram atos de vandalismo, com prejuízo dos suportes que sustentavam os 43 ninhos e destruição de parte deles, sendo por isso abandonados e os suportes realocados junto aos sítios 1 e 2. Conseqüentemente, esses dois sítios foram os que apresentaram os menores índices de diversidade. Também, como conseqüência desses problemas ocorridos com os sítios 3 e 4, as análises comparativas da similaridade entre os sítios revelaram os menores valores quando aqueles sítios foram considerados. Curiosamente, a similaridade medida pelo índice de Sorensen revelou um alto valor entre sítios 3 e 4 porque, independente da freqüência com que eles tiveram seus ninhos-armadilha ocupados, tal análise considera apenas a presença ou ausência da espécie, independente do número delas. Por outro lado, quando a similaridade foi avaliada pelo índice de Morisita, o qual considera a freqüência de nidificações por espécie, os sítios mais similares entre si foram 1 e 3 e os mais dissimilares os 2 e 4.

Comparando a EERP com as outras áreas já estudadas no estado de São Paulo, os dados mostraram que as espécies que a comunidade de vespas ocorrem nas outras áreas do estado também. Porém, a dominância por uma espécie de Eumeninae diferencia a EERP das demais áreas. Pelo fato de ser um fragmento degradado devido às constantes ações antrópicas e ter seu entorno muito agricultável, o que acaba interferindo na sua fauna, a preservação da Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa precisa ser incentivada assim como o desenvolvimento de outros projetos de pesquisa para que um conhecimento mais amplo sobre ela possa trazer mais subsídios para a sua preservação.

6. CONCLUSÕES

Das 8 áreas já estudadas no Estado de São Paulo, apenas 4 delas tiveram riqueza de espécies superior àquela encontrada na Estação Ecológica de Ribeirão Preto. As espécies mais abundantes foram: P. nasidens, P. guadulpensis, Trypoxylon sp., T. lactitarse, M. angulosa e T. aurifrons o que mostra uma dominância por uma espécie da subfamília Eumeninae fato esse que diferencia a EERP das demais áreas estudadas. O maior número de nidificações ocorreu durante a estação quente e chuvosa assim como na maioria das áreas estudadas, acompanhando o período de maior disponibilidade de recursos alimentares. A mortalidade de imaturos das espécies amostradas foi ocasionada principalmente por causas desconhecidas, assim como em outros trabalhos realizados com vespas e abelhas solitárias, variando entre os anos. Os inimigos naturais foram representados por espécies das ordens Diptera e Coleóptera e espécies das família Chrysididae e Ichneumonidae (Hymenoptera). A razão sexual para a maioria dos casos foi de 1:1, exceto para Trypoxylon aurifrons no segundo ano e quando se considera ambos os anos de estudo, e para Trypoxylon lactitarse no segundo ano.

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