Filogenia De Adenomera (Anura; Leptodactylidae) Com Base Em
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Universidade de Brasília (UnB) Instituto de Ciências Biológicas (IB) Curso de Pós-graduação em Ecologia Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus (Anura: Leptodactylidae) Marcelo N. de C. Kokubum TESE DE DOUTORADO Brasília 2008 Universidade de Brasília (UnB) Instituto de Ciências Biológicas (IB) Curso de Pós-graduação em Ecologia Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus (Anura: Leptodactylidae) Marcelo N. de C. Kokubum Tese apresentada para o Programa de Pós-graduação em Ecologia da Universidade de Brasília como parte dos requisitos para a obtenção do grau de Doutor em Ecologia Orientador: Prof. Dr. Alexandre F. B. Araújo Brasília - 2008 Kokubum, Marcelo Nogueira de Carvalho Ecologia reprodutiva e diversidade acústica em espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus (Anura: Leptodactylidae) Tese (doutorado) – Universidade de Brasília. Instituto de Ciências Biológicas. Departamento de Ecologia. Pós-graduação em Ecologia, Brasília, 2008. Orientador: Dr. Alexandre F. B. Araújo 1. Ecologia 2. reprodução 3. vocalização 4. Leptodactylus Universidade de Brasília (UnB) Instituto de Ciências Biológicas (IB) Curso de Pós-graduação em Ecologia Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus (Anura: Leptodactylidae) ____________________________________________ Prof. Dr. Alexandre F. B. Araújo – Orientador/Presidente da Banca _____________________________________________ Prof. Dr. Antonio Sebben –Membro Interno –UnB _____________________________________________ Profa. Dra. Helena Castanheira de Morais –Membro Interno –UnB _____________________________________________ Prof. Dr. Renato N. Feio – Membro Externo – UFV/MG _____________________________________________ Prof. Dr. Hélio da Silva – Membro Externo – UFRRJ Brasília Maio - 2008 À aquela que sempre está ao meu lado, Roberta, Te amo! AGRADECIMENTOS Ao meu orientador, Dr. Alexandre F. B. Araújo que aceitou me orientar em um momento difícil da minha tese e, colaborou pessoalmente e financeiramente e, acima de tudo, me encheu a vida com muitos conselhos. A minha “co-orientadora” e amiga Dra. Rosane G. Collevatti que me aceitou como orientado e me ensinou tudo (o que eu sei pelo menos) nas áreas molecular e profissional. Aos meus pais, Shideo e Carmen que me apoiaram indiscriminadamente em todas as etapas da minha vida, ajudando emocional e financeiramente. A minha querida irmã Christiane que sempre me apoiou nas minhas decisões. A minha segunda família: Djair, Fátima e Daniel que me apoiaram de todas as formas e me acolheram como um filho em solo mineiro; e também aos demais membros da família “Páginas da vida” pelo apoio. A família Giaretta que me ajudou em diversas etapas deste trabalho. Ao Ari e a Katia, em especial, pelas conversas e conselhos científicos e pessoais. Aos meus amigos Natan Medeiros Maciel, Rubens H. Matsushita e Vinícius pela ajuda nos trabalhos de campo. Ao Natan e Rubens pelo grande apoio durante a minha estadia em Brasília: sem eles esta fase da minha vida não seria completa! Ao Dr. Antonio Sebben e a Dra. Elizabeth Scwhartz pela acolhida no Laboratório de Toxinologia na Unb e pelo apoio. Ao Dr. Carlos Scwhartz e ao Dr. Osmindo Pires pelas conversas proveitosas em Brasília. Ao Hugo C. M. Costa pela amizade e auxílio em diversas viagens de coleta pelos estados do Paraná e São Paulo. Ao Dr. Marcelo Menin pela ajuda nas coletas em Manaus (AM). Ao Dr. Moisés B. de Sousa pela ajuda e hospitalidade na cidade de Rio Branco (AC). A Elaine Gonsales pela ajuda em campo e pela minha estadia em Itapema (SC). A Fabiana pela estadia e ajuda em algumas coletas em Blumenau (SC). A Liliane pela ajuda nas coletas em Corumbá, Mato Grosso do Sul. Ao Bruno C. M. Costa pela confecção dos desenhos do capítulo 1. Ao Daniel Sobreira e ao Rubens Matsushita pela ajuda na diagramação das figuras. Aos colegas do Laboratório de Taxonomia, Ecologia Comportamental e Sistemática de Anuros Neotropicais (TECSAN) pelo apoio e também ajuda em algumas fases de coleta de dados. Aos pesquisadores e agora amigos Axel Kwet, Ariadne Angulo, Phyllippe Kok, W. R. Heyer, Rodrigo Lingnau, Marcelo Napoli pelo apoio e discussão de vários assuntos pertinentes a tese. Ao Dr. Ignácio De La Riva por comentários pertinentes a tese. Ao Igor Joventino, Rodrigo Lingnau e o Dr. Jorge Jim pelo fornecimento de material para a tese. A agência de fomento CAPES pelo auxílio financeiro durante todoa o doutorado. A Universidade de Brasília, Decanato de Pesquisa e Pós-graduação, Instituto de Ciências Biológicas e ao Programa de Pós-graduação em Ecologia pela ajuda no desenvolvimento deste trabalho. Ao RAN/IBAMA pela licença de coleta. A todos os membros da banca pela participação. Ao Dr. Guarino R. Colli pelo empréstimo de material da Coleção Herpetológica da UnB. Ao Dr. John Hay pelo grande incentivo e força nos momentos decisivos desta tese. E a todos aqueles que de alguma forma me ajudaram a realizar este trabalho, OBRIGADO! SUMÁRIO I. Resumo i II. Lista de Tabelas ii III. Lista de Figuras iii IV. Introdução geral 1 IV.I. Aspectos acústicos em anfíbios anuros 7 IV.II. Métodos comparativos em Sistemática 8 V. Hipótese 9 VI. Objetivos 10 VII. Pedido de autorização para o IBAMA (licença) 11 VIII. Material coletado 11 IX. Referências bibliográficas 12 Capítulo 1. Ecologia reprodutiva de espécies de Leptodactylus do grupo 22 marmoratus (Anura: Leptodactylidae). I. Introdução 23 II. Objetivos 24 III. Material e Métodos 24 1. Áreas de estudo 24 2. Coleta de dados 27 IV. Resultados 34 V. Discussão 57 VI. Referências Bibliográficas 76 Capítulo 2. Diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo 86 marmoratus (Anura: Leptodactylidae). I. Introdução 87 II. Objetivos 87 III. Material e Métodos 88 IV. Resultados 95 1. Diversidade de Cantos 95 1.1. Cantos de anúncio 100 1.2. Cantos agressivos 150 2. Relações entre variáveis ambientais e parâmetros acústicos 163 V. Discussão 175 VI. Referências Bibliográficas 193 Conclusões gerais 200 Apêndice 203 Anexos 211 I. Resumo Ecologia reprodutiva e diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus (Anura, Leptodactylidae). Sob este título foram desenvolvidas atividades durante os anos de 2004 e 2008, com ênfase na ecologia reprodutiva e cantos de anúncio de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus. O trabalho foi dividido em dois capítulos. O Capítulo 1 descreve aspectos ecológicos/comportamentais, principalmente de quatro espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus, comparando este aspectos (e.g. fecundidade) com tipos de ambientes utilizados e posteriormente, também comparando com outras espécies de Leptodactylus que constroem câmaras subterrâneas ou ninhos de espuma subterrâneos - Leptodactylus do grupo fuscus e L. lineatus. O Capítulo 2 descreve a diversidade acústica de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus, analisando a riqueza dos cantos de anúncio e quando possível, descrevendo também, outros tipos de cantos (agressivos ou territoriais), além de comentar sobre a distribuição geográfica, tipos de ambientes utilizados (áreas abertas e florestas) e, a importância do reconhecimento das espécies através de parâmetros dos cantos para o reconhecimento da diversidade deste grupo. Durante deste período de estudo, até o presente momento três (3) artigos já estão publicados (ver anexos 1, 2 e 3) e dois submetidos (anexos 4 e 5). Além destes artigos, outros já estão em fase de preparação ou submissão. i II. Lista de Tabelas Capítulo 1: Tabela 1. Cantos analisados de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus, localidade de coleta, número de indivíduos analisados por espécie (N/E) e número-tombo do arquivo sonoro....................................................................................................................................33 Tabela 2. Parâmetros reprodutivos e habitat de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus. Habitat - F = Floresta, F/A = Floresta e área abertas e A = apenas em áreas abertas; CRC= comprimento rostro-cloacal (mm); número de ovos e diâmetro de ovos; Girino – EX= exotrófico e ED= endotrófico; DG - distribuição geográfica (AM=Amazônia; CE=Cerrado; MA= Mata Atlântica; CH= Chaco ou Pantanal) e fonte de obtenção do material. EX e EN – trabalhos, cujos autores têm certeza de que os girinos são exotróficos ou endotróficos, respectivamente; EX? e EN? – não foi observado, mas devido ao tipo de ambiente em que machos foram encontrados em atividade de vocalização – área aberta sem possibilidade de inundação ou terra firme de floresta/ e desovas, adotou-se este padrão.....62 Tabela 3. Comparação dos parâmetros reprodutivos de espécies de Leptodactylus do grupo marmoratus com desenvolvimento aquático e de algumas espécies de L. do grupo fuscus e de L. lineatus. CRC machos – comprimento rostro-cloacal dos machos (média). Com relação ao número de ovos a letra (F) significa que foram contados e medidos óvulos ovarianos ..............................................................................................................................65 Tabela 4. Características morfológicas larvais de 10 espécies (descritas e não descritas) de Leptodactylus do grupo marmoratus, do grupo fuscus e L. lineatus. Comprimento total: Comprimento total do girino, desde o rostro até o final da cauda. Estágio: estágio do girino (Gosner, 1960). Fórmula do disco oral com dentículos: ausente ou presente. Esp- sim: presença ou não de espiráculo. Girinos: desenvolvimento dos girinos: endotróficos, todo