CAZORLA-PERFETTI D, ET AL

ARTÍCULO ESPECIAL Avances Cardiol 2010;30(4):347-369

Triatominos de Venezuela: aspectos taxonómicos, biológicos, distribución geográfica e importancia médica

Triatomine bugs from Venezuela: taxonomic and biological aspects, geographic distribution and medical significance

Drs. Dalmiro J. Cazorla-Perfetti1 MSc, DrSc, Elsa E. Nieves-Blanco2 MSc, PhD

1Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (L.E.P.A.M.E.T.), Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Universidad Nacional Experimental “Francisco de Miranda” (UNEFM), Coro-RB de Venezuela. 2 Laboratorio de Parasitología Experimental (LAPEX), Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida-RB de Venezuela.

RESUMEN geniculatus generalmente considerada de poseer hábitos Se ha realizado una revisión actualizada y crítica de los silvestres, aparece implicada como un vector relevante de la triatominos vectores de la enfermedad de Chagas actualmente protozoosis en la región centro-norte, pero su potencialidad descritos para Venezuela, haciéndose hincapié en los aspectos para domiciliarse requiere ser precisado, similarmente las taxonómicos, bio-ecológicos, distribuciones geográficas y especies T. nigromaculata y Eratyrus mucronatus, toda vez epidemiológicos. La situación actual de que se han capturado intradomiciliarmente ninfas e imagos, de Venezuela revela que existen 22 especies con status aunque en pocas densidades. En virtud de que los estudios taxonómicos considerados válidos, agrupadas en 5 tribus y 9 moleculares y/o morfométricos indican que en R. prolixus, R. géneros. De estas, 19 especies se han encontrado infectadas robustus, R. pictipes, P. geniculatus y T. dimidiata existen naturalmente con . Rhodnius prolixus complejos de especies, es necesario aplicar estas técnicas es considerado el principal vector, Triatoma maculata se a las poblaciones triatominas venezolanas. Torrealbaia le ha incriminado como vector alterno, y Panstrongylus martinezi, Psammolestes salazari, P. herreri and P. turpiali son sinonimias confirmadas de Amphibolus, P. arthuri, P. lignarius y P. chinai, respectivamente, recomendándose implementar herramientas taxonómicas complementarias Correspondencia para su correcta identificación. Se requiere incrementar los Dr. Dalmiro Cazorla P. muestreos de campo para confirmar la presencia de 6 especies L.E.P.A.M.E.T., CIB, UNEFM, Apartado Postal 7403, Coro con uno o pocos ejemplares conocidos. Es imperativo realizar 4101. estudios morfológicos, ecológicos, citogenéticos, moleculares Estado Falcón, Venezuela. y epidemiológicos para precisar la identificación y rol en la Telefax: 0058-268-252.16.68. transmisión zoonótica y/o antropozoonótica/zooantroponótica E-mail: [email protected] de T. cruzi de los triatominos de Venezuela.

DECLARACIÓN DE CONFLICTO DE INTERÉS DE LOS AUTORES Palabras clave: Triatominae, Enfermedad de Chagas, No hay conflicto de intereses que declarar sobre este tópico. Venezuela AGRADECIMIENTO Tecana American University, Miami, Florida, EE.UU. Este SUMMARY trabajo recibió financiamiento parcial de la UNEFM, Coro, Estado Falcón, Venezuela. An updated list and critical revision have been made of Chagas disease triatomine vectors actually recorded from Venezuela. Highlighted notes on their taxonomic, bioecological, Recibido en: julio 29, 2010 geographical distribution and epidemiological aspects is given. Aceptado en: noviembre 11, 2010 Up till now, there has been recorded 22 triatomine species in

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Venezuela with taxonomic status considered as valid, grouped “fitófagos” (fito= planta; fago= alimentación), los into 9 genus forming 5 tribes. Of these, 19 species has been cuales se alimentan de savia vegetal, “entomófagos” found naturally infected with Tryapanosoma cruzi. Rhodnius prolixus is regarded as the main vector and Triatoma maculata (entomo= insecto; fago= alimentación) que son as of a secondary importance one. Panstrongylus geniculatus predadores de otros artrópodos al succionarles commonly reported as a sylvatic vector, appears strongly sus fluidos, y “hematófagos” (hemato= sangre; involucrate in the dwelling transmission of Chagas disease in fago= alimentación) que necesitan de la sangre north-central region of Venezuela, nevertheless it’s domiciliation de los vertebrados para nutrirse y desarrollar trend needs to be precise, as well as those of T. nigromaculata (1) and Eratyrus mucronatus, due to a low density of nymph and sus huevos . De las 73 familias que integran a adults have been found into human dwellings. R. prolixus, R. los Heterópteros (2), los triatominos se ubican en robustus, R. pictipes, P. geniculatus y T. dimidiata belong to la familia , que se distinguen de las a species complex as reveal by molecular and morphometric restantes, entre otros caracteres, por la posesión studies. Therefore, these taxonomic tools should be applied to the Venezuelan triatomine bug species. Torrealbaia martinezi, de un “rostrum” tri segmentado que se fija sobre el (3) Psammolestes salazari, P. herreri y P. turpiali are confirmed “sulco estridulatorio” en el proesterno . junior synonymies of Amphibolus, P. arthuri, P. lignarius and P. chinai, respectively; thus, using complementary taxonomic Triatominae es una de las 31 subfamilias tools for their correct identification is recommended. Only 1 or que componen a los reduvídeos; generalmente, few individuals have been recorded of 6 triatomine species, thus dentro de sus características biológicas distintivas extensive field sampling should be implemented for confirming destacan antes que nada su obligada hematofagia, them. It’s imperative to perform morphological, ecological, y desde el punto de vista morfológico, la posesión citogenetic, molecular and epidemiological studies for a precise taxonomic identification and role played for zoonotic and/or de una conexión membranosa entre los segundo y antropozoonotic/zooanthroponotic transmission of T. cruzi of tercer segmentos del “rostrum”, que les permite the triatomine bug species present in Venezuela. una amplia flexión del tercer segmento rostral en el acto de hematofagia (3). Sin embargo, se debe acotar en primer lugar que los triatominos no Key words: Triatominae, Chagas disease, Venezuela son la única sufamilia de reduvídeos con hábitos hematofágicos (e.g., emesiinae, harpactorinae, piratinae, physoderinae, reduviinae), y que no Aspectos taxonómicos todas las especies son estrictamente hematófagas, Los triatominos representan un grupo de al existir algunas que poseen conductas tácitamente animales de la clase insecta. Dentro de los 31 de predación (e.g., Belminus, Eratyrus, Triatoma) órdenes que abarcan los insectos, los triatominos (4). Por otra parte, las características morfológicas se ubican en el orden , el cual comprende distintivas entre los triatominos y otras subfamilias actualmente tres subórdenes: auchenorrhyncha, de Reduvideos no son tan explícitas, al existir sternorrhyncha, anteriormente ambos conformaban sinonimias e identificaciones incorrectas aun a nivel el orden homóptera, y heteróptera; todos tienen de subfamilias (4). partes bucales adaptadas para perforar y chupar (1). La subfamilia triatominae está compuesta Los insectos ubicados en el suborden heteróptera (del actualmente por alrededor de 140 taxones, griego heteros-diferente) se distinguen por poseer agrupados en 6 tribus y, dependiendo del criterio sus alas anteriores, denominadas “hemiélitros”, con de los investigadores, 15-18 géneros, incluyendo la mitad basal membranosa o más delgadas que la Alberproseniini (Alberprosenia), Bolboderini otra mitad distal, la cual es más coriácea; además, (Bolbodera, Belminus, Microtriatoma, Parabelminus), en los miembros del grupo la trompa, “rostrum” Linshcosteusinii (Linshcosteus), Cavernicolini o aparato succionador sale de la parte frontal de la (Cavernicola), Rhodniini (Rhodnius, Psammolestes) cabeza (1). y Triatomini (Triatoma, Meccus, Hermanlentia, Este aparato picador/succionador les permite Eratyrus, Mepraia, Dipetalogaster, Panstrongylus, alimentarse de líquidos de diversa naturaleza, Nesotriatoma, Paratriatoma) (4,5). característica esta que permite agruparlos en

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Importancia médica de los triatominos Situación de la enfermedad de Chagas en Venezuela La relevancia de los triatominos en la Salud Pública radica en su condición de ser los vectores En Venezuela, se debe a E. Tejera en 1919 biológicos de la enfermedad de Chagas, tanto a la presentación del primer caso de la enfermedad nivel silvestre como en los ambientes sinatrópicos, de Chagas en humanos (10,11). En los años 60-70, donde algunas especies transmiten la enfermedad los registros oficiales del Ministerio de Sanidad y en humanos y/o sus animales domésticos (6). La Asistencia Social arrojaban cifras de hasta cerca tripanosomiasis americana, o enfermedad de del 40% de seropositividad al T. cruzi (10,11). Con la Chagas, es una protozoosis ocasionada por el puesta en marcha del Programa Nacional contra la flagelado Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi enfermedad de Chagas, mediante la implementación (Kinetoplastida: Trypanosomatidae), siendo del rociado de insecticidas de origen químico y ubicado el mismo en el grupo “Stercoraria” de los la mejora de las viviendas, se ha logrado reducir tripanosomas que contaminan a sus hospedadores los índices de infestación de las viviendas de 17,9 vertebrados a través de las heces de los insectos- % a un 5 %, y la seropositividad de un 44,4 % vectores (7). El parásito circula a nivel silvestre (1959- 1968) a un 11,7 % en el período de 1980- (ciclo enzoótico selvático o primario) entre más de 85 (6,10,11). Con la llamada “Iniciativa de los países 200 especies pertenecientes a una gran variedad de andinos” para interrumpir la transmisión vectorial órdenes de mamíferos (hospedadores vertebrados), de la enfermedad de Chagas en Venezuela, se que le sirven de reservorios, y decenas de especies han obtenido resultados que han sido exitosos al de triatominae (hospedadores invertebrados) (3,6). bajarse la incidencia de la infección en niños de 0-4 años, entre 1992 –1997, en un 90 %, y las tasas de La protozoosis es propia del continente reinfestación en menos del 1,1 %, aunque existen americano, afectando 19 países, desde el sur de áreas que es de más del 2,9 % (10, 11). A pesar de esto, Estados Unidos de América hasta la patagonia en la actualidad se considera que en el país existe de Argentina, estimándose en 8-15 millones de una re-emergencia de la enfermedad de Chagas, personas infectadas con 3 a 3,3 millones de casos al detectarse casos agudos algunos fatales y del sintomáticos de los cuales fallecen más de 50 000 incremento de la prevalencia en niños, lo que es un cada año, y una incidencia anual de 200.000 casos, tácito indicativo de transmisión activa de la dolencia considerándose que 30 millones de personas se (11,12), lo cual se hizo más evidente con la detección encuentran a riesgo (6,8). Todos estos guarismos en la víspera de la Navidad de 2007 y en mayo hacen de la tripanosomiasis americana una de de 2010 de brotes epidémicos de tripanosomiasis las más temibles enfermedades parasitarias en americana en la capital de Venezuela, el cual todo el Neotrópico, arrojando pérdidas económicas apunta a que se adquirió de manera oral mediante valoradas en el orden de los millardos de US$, por la ingesta de jugos de fruta contaminados con heces los gastos médicos y los años potenciales de vida de triatominos infectados con T. cruzi (13). productivos perdidos (6). Debido a la capacidad que tienen algunas especies de triatominos para domiciliarse y TRIATOMINAE de Venezuela alcanzar altas densidades poblacionales dentro de Generalidades (14) la habitación humana, el parásito también circula De acuerdo a Benítez , la primera alusión en los ambientes sinantrópicos (ciclo doméstico de la presencia de triatominos, denominados antropozootico/zooantroponótico o secundario), comúnmente en el país “chipos” o “pitos” siendo el hombre el principal reservorio doméstico, dependiendo de la región geográfica, para Venezuela seguido por los perros, los gatos y los roedores se hace en la obra “El Orinoco Ilustrado Historia domésticos, pudiendo darse, así mismo, un ciclo Natural, Civil y Geográfica de este gran río y de peridoméstico antropozootico o intermediario (9). su caudalosa vertiente”, escrita por el sacerdote Jesuita J. Gumilla en 1741. Las primeras

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descripciones desde el punto de vista taxonómico lagartos y serpientes (15, 20, 21). Sin embargo, el género de la fauna triatomina en Venezuela se deben a Alberprosenia no es endémico para Venezuela, C. Stål en 1959 (15). El entomólogo brasileño C. ya que en 1980 se describió en Pará, Brasil, a A. Pinto realiza en 1926 la descripción de Eutriatoma malheiroi (5,22). arthuri, señalando ocho especies triatominas para Las especies del género Alberprosenia están Venezuela (11,15), y 21 años después Anduze y col. entre las más diminutas de la subfamilia triatominae, (16) reportan 12 especies. Para finales de la década midiendo los adultos de A. goyovargasi hasta de los años 50, Cova-García y Suárez (17) actualizan 5 mm (15,20). Hasta el presente no se ha descrito el número de especies triatominas en 13 para el ninguna sinonimia de la misma, por lo que su territorio nacional. En su obra de los “Chipos”, status taxonómico aparece estable. Sin embargo, Machado-Allison y Ramírez-Pérez (18) incluyeron 15 es recomendable realizar comparaciones, ya sean especies de triatominos. A comienzos de los años morfométricas y/o moleculares, con otras especies 70, la Organización Mundial de la Salud (OMS) de triatominae, especialmente con A. malheiroi, de organiza en nuestro país una “Unidad de Estudios manera tal de establecer sus relaciones filogenéticas. de Vectores de la enfermedad de Chagas”, y para A. goyovargasi no ha sido capturada en el peri y/o el año 1977 agregan a la lista 3 nuevas especies, domicilio humano ni se le ha detectado infectada lo que confirman Lent y Wygodzinsky(3) dos años por T. cruzi (23), por lo que se la considera de ser más tarde en su amplio y magistral trabajo sobre exclusivamente sin posibilidades de éxito para la subfamilia triatominae a nivel mundial. Desde colonizar la vivienda humana (9). esta última Revisión hasta el presente, se le han añadido un total de tres especies nuevas a la fauna Se le ha logrado criar a nivel de laboratorio, triatomina del país, por lo que en la actualidad se describiéndose que esta especie triatomina es capaz han reportado un total de 22 especies válidas (5,15,19). de alimentarse cada siete días a repleción sobre reptiles, aves, mamíferos y humano; siendo además agresiva, pudiéndose desarrollar en un amplio rango Listado o catálogo actualizado de las especies de temperaturas (14-29 ºC) con un ciclo corto de triatominas descritas en Venezuela mes y medio; así mismo, posee una buena sincronía entre la ingurgitación y la defecación/micción, y se En este acápite, se realiza una actualización del alimenta rápidamente (3-12 minutos) y abandona catálogo o listado de especies hasta ahora señaladas su hospedador vertebrado lentamente (15,21). Esta para Venezuela. En cada una de las descripciones, capacidad para alimentarse sobre humanos y su se dan, en la medida que existan referencias, agresividad, debe motivar a realizar más estudios, comentarios taxonómicos, históricos, biológicos, tanto eco-epidemiológicos como etológicos, a nivel rangos de distribución y de importancia médica, para de campo para aclarar su real potencialidad en la cada una de las especies en particular (ver tabla 1). transmisión del T. cruzi. Alberprosenia goyovargasi Tanto los adultos como los estadios ninfales Belminus pittieri de esta especie triatomina fueron descritas por el grupo de entomólogos de la “Unidad de Vectores La descripción original de esta especie de la de la enfermedad de Chagas” de la OMS, que tribu bolboderini fue hecha a partir de un único arribó a Venezuela en la década del 70 del siglo ejemplar hembra colectado a 1.050 m.s.n.m. pasado (20,21). Desde entonces no se tiene nueva en “Rancho Grande”, parque nacional “Henry información sobre ella, por lo que su distribución Pittier”, estado Aragua, en la región centro-norte geográfica se encuentra circunscrita al Estado Zulia de Venezuela, de donde es endémica (5,24). Como (Municipio Faría), en el bioma del “Bosque Seco en la gran mayoría de las 8 especies que integran Tropical” donde se le recolectó dentro de tronco al género Belminus, es poco lo que se sabe sobre seco de árboles con huecos y túneles asociado con las mismas en relación con su biología, ecotopos e

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TABLA 1

Distribución geográfica y otras características de importancia epidemiológica de los Triatominos de Venezuela.

Especie de Triatomino Distribución geográfica Habitats y hábitos Infección por T. cruzi Capacidad vectorial alimentarios Alberprosenia goyovargasi Zulia Habitualmente Sin importancia e p i d e m i o l ó g i c a silvestre, asociado aparente con reptiles. Experimentalmente= mamíferos, aves y humanos. - Belminus pittieri Aragua D e s c o n o c i d o . Desconocido Desconocido Esporádicamente atraído por la luz B. rugulosus Distrito Federal (D.F.), Aragua H a b i t u a l m e n t e Sin importancia silvestre, asociado e p i d e m i o l ó g i c a con Bradipódidos aparente (perezosos). Atraídos por la luz. - Cavernicola pilosa Amazonas, D.F., Cojedes, Portuguesa, Habitualmente silvestre, Sin importancia Táchira, Lara asociado en cuevas e p i d e m i o l ó g i c a con murciélagos. + Natural (N) aparente Ocasionalmente domiciliada. Eratyrus cuspidatus Anzoátegui, Aragua, Falcón, Trujillo, Palmeras, cuevas Yaracuy, Táchira, Sucre, Zulia asociado con murciélagos y edentados. +(N) Potencialmente con Ocasionalmente en capacidad vectorial áreas peri (gallineros) e intradomiciliares E. mucronatus Yaracuy, Aragua, Barinas, Carabobo, Palmeras, cuevas Guárico, Mérida, Monagas, asociado con Portuguesa, Zulia, Cojedes, Falcón, m u r c i é l a g o s , Potencialmente con Lara, Sucre, Trujillo, Anzoátegui, Didelphis y edentados. capacidad vectorial Bolívar, Táchira Ocasionalmente en +(N) áreas peri (gallineros) e intradomiciliares Microtriatoma trinidadensis Sucre, Delta Amacuro Habitualmente silvestre, - Sin importancia asociado con Didelphis y e p i d e m i o l ó g i c a otros mamíferos aparente Panstrongylus chinai Mérida Poblaciones silvestres. +(N) P o t e n c i a l m e n t e Ocasionalmente en domiciliado con áreas peri (gallineros) e capacidad vectorial intradomiciliares P. geniculatus Todos los estados, exceptuando Apure, Poblaciones silvestres Potencialmente Barinas y Nueva Esparta asociado a mamíferos. domiciliado con Ocasionalmente en +(N) capacidad vectorial áreas peri (gallineros) e importante intradomiciliares P. lignarius Portuguesa, Amazonas P o b l a c i o n e s P o t e n c i a l m e n t e silvestres (palmeras). domiciliado con Ocasionalmente en +(N) capacidad vectorial áreas peri (gallineros) e importante intradomiciliares P. rufotuberculatus Aragua, Carabobo, Cojedes, Poblaciones P o t e n c i a l m e n t e Falcón, Guárico, Lara, Monagas, silvestres (palmeras, domiciliado Portuguesa, Miranda, Yaracuy, cuevas) asociado +(N) Trujillo, Zulia, Sucre, Táchira, con mamíferos. D.F., Amazonas, Delta Amacuro Ocasionalmente en áreas peri (gallineros) e intradomiciliares Psammolestes arthuri Aragua, Cojedes, Miranda, Habitualmente Sin importancia Carabobo, Mérida, Guárico, e p i d e m i o l ó g i c a Trujillo, Portuguesa, Yaracuy, silvestre, asociado +(N) aparente Anzoátegui, Apure, Lara, principalmente a Táchira, Barinas, Monagas nidos de aves

Continúa en la pág. 352…

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…continuación de la Tabla 1. Rhodnius brethesi Amazonas Habitualmente - Potencial capacidad vectorial a nivel Silvestre (palmeras silvestre y cuevas), asociado con reptiles y mamíferos R. neivai Lara, Zulia, Falcón H a b i t u a l m e n t e Sin importancia silvestre (palmeras, e p i d e m i o l ó g i c a huecos de árboles). +(N) aparente Ocasionalmente en áreas peri (gallineros) e intradomiciliares R. pallescens Amazonas P o b l a c i o n e s Vector importante s i l v e s t r e s (Centroamérica) (palmeras, cuevas). +(N) F r e c u e n t e m e n t e domiciliado. R. pictipes Anzoátegui, Apure, Aragua, H a b i t u a l m e n t e P o t e n c i a l m e n t e Bolívar, Carabobo, Cojedes, silvestre (palmeras, domiciliado Falcón, Mérida, Miranda, huecos de árboles). +(N) Monagas, Portuguesa, Táchira, O c a s i o n a l m e n t e Trujillo, Sucre, Yaracuy, Zulia, en áreas peri Delta Amacuro (aves de corral) e intradomiciliares R. prolixus (Anexo B) Todas las entidades federales H a b i t u a l m e n t e Vector primario, d o m i c i l i a d o . altamente eficiente P o b l a c i o n e s +(N) silvestres (palmeras) R. robustus Falcón, Mérida, Táchira, H a b i t u a l m e n t e +(N) Potencialmente Cojedes, Apure, Barinas, Bolívar, silvestre (palmeras). domiciliado con Monagas, Sucre, Trujillo, O c a s i o n a l m e n t e capacidad vectorial Yaracuy en áreas peri e relativa intradomiciliares Triatoma dimidiata Carabobo, Cojedes, Yaracuy, H a b i t u a l m e n t e Vector primario, Bolívar, Falcón, Delta Amacuro, domiciliada (Centro altamente eficiente D.F. y Sur América). +(N) En Venezuela: h a b i t u a l m e n t e silvestre T. maculata Todos los estados F r e c u e n t e m e n t e +(N) Vector de en áreas peri y/o i m p o r t a n c i a domiciliares. secundaria

importancia en la transmisión del T. cruzi, siendo “Henry Pittier” a los 1 000 m.s.n.m. posee una capturados un número reducido de ejemplares y zona de vida de selva nublada con alta pluviosidad, teniendo el género una distribución geográfica típico de la Cordillera de la Costa (27), por lo que se (25,26) discontinua ; generalmente, este género se supone que B. pittieri, como la gran mayoría de asocia con hábitos arbóreos silvestres, algunas bolboderini, se encuentra adaptada a esta condición veces junto a bromeliáceas, donde conviven con bioclimática (3). Algunas especies de este género didélfidos, bradipódidos (perezosos), roedores, se han capturado dentro de la habitación humana (3,25,26) lagartos o insectos blatéridos , aunque e infectados naturalmente con flagelados de T. desafortunadamente aún no se han descrito el hábitat cruzi, e inclusive se han observado alimentándose, de B. pittieri, desconociéndose asimismo sus fuentes aunque en condiciones de laboratorio, a expensas alimentarias. Sin embargo, el parque nacional de ejemplares ingurgitados de R. prolixus, y poseen

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apetencia hacia la sangre humana, lo que obliga todo a nivel ecológico, para determinar con mayor a realizar estudios más detallados para definir el exactitud la potencialidad de B. rugulosus como papel vectorial potencial de estos en la transmisión vector de T. cruzi, aunque hasta el presente no existen de la enfermedad de Chagas (3,23,25,26). En el país reportes de que sea susceptible a su infección, o de urge la necesidad de aumentar las capturas de que se haya encontrado naturalmente infectado (23). ejemplares de B. pittieri, en un intento por describir Asimismo, se deben hacer trabajos para recolectar su holotipo masculino y estadios ninfales, lograr ejemplares y lograr su colonización, para conocer su colonización, e incrementar de esta manera el más detalladamente su biología. conocimiento de su biología general, especialmente Microtriatoma trinidadensis sus apetencias alimentarias y patrones de defecación, distribución geográfica, infección natural con T. Esta especie de bolboderini fue descrita cruzi, así como indagar sus afinidades taxonómicas originalmente por Lent en 1951, a partir de y sistemáticas con las demás especies dentro del ejemplares capturados en la isla de Trinidad (Arina), género y las restantes tribus de triatominae. pero dentro del género Bolbodera(3). Luego, Prosen y Martínez (30) crean el género Microtriatoma, describiendo una nueva especie M. mansosotoi, y Belminus rugulosus pasando a B. trinidadensis a este nuevo género. En su revisión de triatominae, Lent y Wygodzinsky A pesar de que se conoce su descripción desde (3) dan como sinonimia de M. trinidadensis a M. 1859 de ejemplares colombianos, es poco lo que mansosotoi, describiendo además su estadio ninfal se sabe de la biología y ecología de esta especie V. Por su parte, De La Riva y col. (31) describen perteneciente a la tribu bolboderini. Su distribución sus estadios ninfales. Al registrarse sinonimias a en Venezuela abarca el Distrito Federal, recolectado nivel génerico y específico en M. trinidadensis por Walker en 1873 como Conorhinus diminutus por tan experimentados entomólogos expertos (3,15), y el Estado Aragua, descrito por Martínez y en la taxonomía de triatominae, como lo son los Carcavallo(28), a partir de un macho alotipo colectado Doctores H. Lent y R. Carcavallo, habla a favor dentro de una vivienda de “El Limón”, atraído por de la necesidad de implementar al menos una la luz artificial; se le cita como fuente alimentaria técnica complementaria para la identificación a Bradipódidos(29). A juzgar por las localidades y clasificación, incluyendo la morfometría, los donde se le ha capturado, B. rugulosus se encuentra análisis isoenzimáticos y/o de ADN. El primer adaptado a los “Bioma húmedo tropical” y “Bioma hallazgo de esta especie en Venezuela se debe a muy húmedo premontano” (15). Carcavallo y col. (32), quienes la reportan a partir de Hasta el presente, solo se han detectado dos material entomológico capturado en la población sinonimias hace más de un siglo para esta especie: de “Quebrada Seca”, Municipio Río Caribe del Conorhinus diminutus y Marlianus diminutus (3), Estado Sucre, en la región nor-oriental. Los mismos lo que lleva a pensar en la estabilidad de su status fueron capturados entre Bromeliáceas epífitas junto taxonómico; sin embargo, es necesario recolectar a ejemplares de R. robustus; asimismo, se le ha material entomológico para establecer las relaciones capturado en “El Pueblito”, Municipio Tucupita del de afinidad con sus congéneres. actual Estado Delta Amacuro (15,32). Dentro de sus Zeledón (9) considera a las especies del género hábitats y fuentes alimentarias, a M. trinidadensis Belminus de estar incluidas en el grupo de triatominos se le ha capturado también en palmeras y otros que viven exclusivamente de forma silvestre, con árboles, dentro de hojas con nidos, en asociación exigencias ecológicas que “hacen pensar que no con Didelphis marsupialis, roedores, murciélagos y se adaptarían al ambiente sinantrópico”. No Bradipodidae; inclusive se han atrapado ejemplares (29,32) obstante lo dicho, TRIATOMINAE posee una amplia dentro de las casas atraídas por la luz . Bajo plasticidad para irse adaptando a la domiciliación condiciones de laboratorio se le ha alimentado sobre (4), por lo que se necesita realizar estudios, sobre ratones por un largo período, pero después muere,

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aunque en otras oportunidades ha rechazado la oferta de laboratorio solo acepta alimentarse sobre sanguínea de varios hospedadores vertebrados (31). murciélagos, tardando en promedio 93 días en completar su ciclo de huevo a imago (35). A pesar A esta especie también se le ha capturado en de que se le ha capturado en el domicilio humano otros países, incluyendo Bolivia, Brasil, Colombia, (36), no obstante, esta especie no pareciera jugar Panamá, Perú, Surinam y Trinidad (3,5). De La Riva un papel importante en el ciclo domiciliario del y col. (31) resaltan el hecho de haberse capturado T. cruzi. Sin embargo, su papel a nivel zoonótico ejemplares de M. trinidadensis en el peridomicilio requiere más estudios, toda vez que se ha reportado humano junto a gallineros en Bolivia, como un su infección natural con T. cruzi (23,29). Asimismo, ejemplo de la adaptación que sufren los triatominos a se debe ampliar los estudios de su rango ecológico, los ambientes sinantrópicos. Asimismo, los autores el cual se ha reportado de habitar desde bosques llaman la atención de la asociación detectada entre tropical húmedos hasta los secos entre los 100 – 1 esta especie con R. stali de la cual se alimentan 200 m.s.n.m(3). de sus heces, que es similar a la señalada con R. robustus en Venezuela por Carcavallo y col. (32). Es posible que exista una asociación biológica de Torrealbaia martinezi: sinonimia de Amphibolus “cleptohematofagismo” entre estas especies, tal (HarpactoRinae). como ocurre en especies de Belminus, otro género de bolboderini. En efecto, B. peruvianus y B. Dentro de la Tribu cavernicolini, Carcavallo herreri se les ha observado esta conducta sobre P. y col. (37) crearon un nuevo género, Torrealbaia, herreri y R. prolixus, respectivamente (25,31). En monotípico, T. martinezi, a partir de material virtud de lo discutido, y aunado al hecho de que a entomológico capturado en el Estado Portuguesa, M. trinidadensis se le ha encontrado infectada con T. Venezuela. En ese trabajo, los autores remarcaron cruzi (23), habla a favor de indagar con profundidad que este nuevo género propuesto tenía muchas y más detalle su papel en la transmisión zoonótico características intermedias entre cavernicolini y/o antropozoonótica del agente etiológico de la y otras subfamilias de reduviidae, como por tripanosomiasis americana. ejemplo el género Amphibolus de harpactorinae, teniendo un rostrum entre, reduvídeos predadores y hematófagos, pero que, sin embargo tenían una Cavernicola pilosa distribución diferente: Torrealbaia en el Neotrópico y Amphibolus en el Paleotrópico, por lo que aducían El género Cavernicola comprende actualmente que era improbable que este fuera introducido por dos especies, C. lenti y C. pilosa. La primera se ser sedentario. Seis años después, Forero y col. (38) encuentra circunscrita a la amazonia brasileña, al analizar ejemplares de A. venator de la misma mientras que la segunda a Brasil, Colombia, Panamá, localidad típica de donde describieron a T. martinezi, Perú y Venezuela (3,5). En Venezuela, fue descrita demostraron después de un estudio morfológico por primera vez por Pifano y Ortiz (33) (1952) en comparativo que en realidad T. martinezi es un la población de “San Carlos de Río Negro”, en el verdadero harpactorinae del género Amphibolus. actual Estado Amazonas. Valderrama y Lizano (34), describieron sus estadios ninfales con material El hecho que tres reconocidos expertos en entomológico colectado en los alrededores de triatominae y más ampliamente en Hemípteros- Caracas, D.F. También ha sido colectada en los Reduvídeos, como lo son los entomólogos estados Cojedes, Portuguesa, Táchira y Lara (5). C. Carcavallo, Jurberg y Lent, se hayan equivocado aun pilosa es una especie triatomina que siempre se le ha a nivel de subfamilias, nos da un idea de lo difícil que considerado de poseer hábitos estenofágicos, que se es decidir cuál (es) caracteres son más importantes alimenta de murciélagos, a los cuales les transmite que otros a la hora de decidir relaciones de afinidad. flagelados Schisotrypanum (T. vespertilionis) De allí la necesidad de utilizar herramientas (3,23,29). Inclusive, cuando se le mantiene a nivel complementarias que ayuden a vencer la siempre

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omnipresente subjetividad del investigador, i.e., vez que las tres especies que integran al género, realizar en la medida de lo posible relaciones de i.e., Ps. coreodes, Ps. arthuri y Ps. tertuis, no afinidad lo más naturalmente posible. Una de las se distinguen fácilmente desde el punto de vista metodologías que se han implementado en este morfológico (3,40); de allí que se insiste en la necesidad sentido en reduviidae es la cladística, sin embargo, su de complementar los estudios morfológicos aplicación para solucionar los problemas de afinidad tradicionales (alfa taxonomía) con otros tales como de 1 000 géneros de Reduvídeos es prácticamente la morfometría, electroforesis de isoenzimas y/o imposible (39). patrones de ADN/ARN (4).

Psammolestes arthuri Rhodnius brethesi Esta especie fue identificada en 1929 por R. brethesi es una especie triatomina selvática Pinto (3,15) a partir de insectos recolectados por de la región Amazónica (Brasil, Colombia y E. Tejera en Venezuela, y sus estadios ninfales Venezuela), encontrándose en altitudes desde también fueron descritos en Venezuela (5). Su los 0 hasta los 500 m.s.n.m. (5,15). Esta especie distribución geográfica abarca además de Colombia, habita especialmente en las fibras colgantes de los siguientes estados del país: Aragua, Cojedes, la palmera Leopoldina piassaba, denominada Miranda, Carabobo, Mérida, Guárico, Trujillo, localmente “chiquichique” o “marama” y en la Portuguesa, Yaracuy, Anzoátegui, Apure, Lara, amazonia brasileña como “piaçaba”, alimentándose Táchira, Barinas y Monagas (3,5); ubicándose en principalmente de roedores, reptiles y didélfidos zonas de vida biogeográficas diversas, incluyendo que se refugian en la misma, así como también el Bosque muy Seco Tropical, Bosque seco Tropical, de los obreros que extraen la fibra o paja de la Bosque espinoso Premontano y el Bosque seco “piaçaba”, de allí el nombre de “piolho da piaçaba”, premontano (15). incriminándosele de trasmitirles la tripanosomiasis americana, ya que se ha demostrado su infección Similarmente a C. pilosa, Ps. arthuri es natural con T. cruzi (43). Asimismo, se le ha capturado una especie triatomina de hábitos considerados en cuevas, entre otras especies, de D. novemcinctus generalmente estenofágicos, siendo asociada con (Dasypodidae). Existen registros de que a R. nidos de las aves paseriformes Phacellodomus brethesi se le ha capturado en ranchos atraídos por rufifrons (“cucarachero de monte”; “guaiti”) la luz, y se le considera de ser muy agresiva hacia (Furnariidae), Troglodytes aedon, T. musculosus el hombre, especialmente en ambientes silvestres, (Troglodytidae) y Campylorhynchus zonatus de allí que la transmisión en la amazonia brasileña (dendrocolaptidae), junto a roedores, ofidios de la enfermedad de Chagas se cree que sea a este y anfibios (3,29,40). Como ha sido encontrada nivel de ecotopos naturales (17,29). naturalmente infectada con T. cruzi (23), lo que indica que se alimenta de mamíferos u otros vertebrados, se Bajo condiciones de laboratorio, R. brethesi ha necesita indagar su papel en la transmisión zoonótica demostrado aspectos biológicos que lo hacen de un de la tripanosomiasis americana, lo que podría excelente vector del T. cruzi; así, esta especie tarda dispersar la protozoosis a nivel peridoméstico, todo en realizar su ciclo vital entre 115 – 139 días; pica esto a pesar de que siempre se le asocia con aves, rápido y tiene una alta voracidad al necesitar picar las cuales son refractarias al flagelado (41). varias veces, hasta 27, a su hospedador; defeca varias veces y tarda en hacerlo hasta 10 minutos Es importante resaltar que la especie Ps. después de su alimentación (43). salazari considerada por Aldana y col. (40) como nueva para la ciencia a partir de insectos capturados Debido a que la identificación específica para en el Estado Apure, Sur de Venezuela, en realidad algunos grupos de especies dentro del género es una sinonimia de Ps. arthuri, tal como lo verificó Rhodnius resulta difícil, las mismas se han agrupado Lent (42). Lo cual no es difícil de comprender, toda en “complejos de especies” o también mediante

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técnicas cladísticas en “clados” (44). El status y otros animales domésticos; exhibe canibalismo, taxonómico de esta especie no pareciera tener lo que puede permitir que sus ninfas se infecten problemas, toda vez que en más de 80 años desde naturalmente con T. cruzi (23,29,45,47). Un detalle su descripción solo se ha registrado una sinonimia importante sobre esta especie, es que no posee una [R. prolixus Neiva & Pinto (no Stal)] (3), y el cual resistencia al ayuno prolongado, lo que la hace más fue confirmado con técnicas moleculares (44). La proclive al control de sus poblaciones (47). Otros importancia de R. brethesi como vector de la datos biológicos de importancia epidemiológica, enfermedad de Chagas en la Amazonia venezolana indican que los estadios ninfales tardan entre 56 requiere de estudios más detallados, ya que existen y 119 días en alcanzar la adultez; las ninfas III de pocos reportes de su presencia en la zona, y de esta especie poseen el mayor índice de defecación, hace varias decenas de años atrás. Es necesario y todos los estadios realizan la ingesta sanguínea complementar la identificación de las especies del en menos de 15 minutos, la que inician entre género Rhodnius, con otras técnicas, especialmente 0-3 minutos; la frecuencia de apareamiento, la las moleculares, ya que muchas de ellas son difíciles fecundidad y fertilidad es decreciente durante toda de distinguir y/o son crípticas(44). su vida; los machos de R. neivai copulan a los seis días después de la emergencia y más de una vez en 24 horas, mientras estén bien alimentados; la Rhodnius neivai oviposición es menor en hembras vírgenes (46,48). R. neivai fue descrita originalmente por el Dentro de alrededor de las 16 especies que integran al (5) hemipterólogo brasileño H. Lent en el año de género Rhodnius , R. neivai posee un color oscuro 1953, a partir de ejemplar hembra recolectado prácticamente uniforme que la distingue de todos en el caserío Parapara (Municipio Camacaro) del sus congéneres, lo que seguramente ha repercutido Estado Lara, en la región semiárida de Venezuela para la estabilidad de su status taxonómico, debido (3). Su distribución abarca igualmente las zonas de a que en más de 50 años no se ha descrito ninguna (3,5) vida del Bosque muy Seco Tropical y Monte Espino sinonimia . Tropical de los estados venezolanos de Falcón y Zulia, y el Departamento del César en la República Rhodnius pictipes de Colombia (5). Como bien lo indica Ramírez-Pérez (15), esta En condiciones silvestres, a R. neivai se le especie triatomina del género Rhodnius fue descrita ha capturado en huecos de árboles muertos, o en 1932 por vez primera en Venezuela por Hase. en las palmeras Copernitia tectorum y Scheelea Su distribución geográfica abarca a Belice, Brasil, sp. (3,29). Se le ha recolectado ocasionalmente en Colombia, Ecuador, Guyana, Guyana Francesa, ambientes sinantrópicos, aunque no ha logrado Perú, Surinam y Trinidad (3,5). En relación con colonizar la vivienda humana (3, 29,45); no obstante, su distribución en Venezuela, la misma se le ha su potencialidad vectora no debe descuidarse, toda capturado en los estados Anzoátegui, Apure, Aragua, vez que los cambios producidos por el humano Bolívar, Carabobo, Cojedes, Falcón, Mérida, al ambiente ha propiciado que los triatominos, Miranda, Monagas, Portuguesa, Táchira, Trujillo, como muchos otros vectores de enfermedades Sucre, Yaracuy, Zulia y Delta Amacuro, en zonas de metaxénicas, se estén adaptando cada vez más a la vida que van desde el Bosque Seco Tropical, Bosque sinantropía, además que se le ha demostrado una Húmedo Tropical, Bosque Seco Premontano, Bosque amplia valencia ecológica y mucha agresividad Húmedo Premontano y el Bosque muy Húmedo (46). Asimismo, debe tenerse en cuenta otras premontano (3, 5, 15). R. pictipes es una especie características acerca de su potencialidad vectorial. considerada de hábitos generalmente silvestres, En este sentido, a R. neivai se le ha capturado asociada a palmeras (Acrocomia sclerocarpa, infectado naturalmente con T. cruzi y tiene apetencia Copernitia australis, Orbignya speciosa, Jessenia por la sangre humana, además de aves domésticas policarpa, Maximilliana regia, Scheelea sp. y

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Attalea sp.) y bromeliaéceas (Aechmea sp), así como las de la consideradas típicas para R. pictipes y R. también a cuevas de mamíferos y árboles huecos; stali, sugiriendo que esta estructura no pareciera dentro de sus fuentes de alimentación están: aves, ser un carácter taxonómico estable. Sin embargo, murciélagos, marsupiales (D. marsupialis), roedores estos autores no utilizaron ninguna herramienta y lacertilios (3,15,29). Como ocurre actualmente con complementaria de identificación en la comparación, muchas especies integrantes de triatominae, R. ni se hizo referencia al trabajo de Berenguer y col. pictipes presenta un grado de adaptación a los (53), donde revalidan a R. amazonicus, especie muy ambientes sinantrópicos. En este sentido, se le ha afín a R. pictipes, y con los mismos problemas detectado en el peri y domicilio humano, atraídos taxonómicos. A la luz de lo discutido, se desprende ocasionalmente hacia la luz, donde se alimenta la conclusión de que se deben ampliar los estudios de de aves de corral, palomas, perros y el humano, e campo para recolectar nuevo material entomológico inclusive existen reportes de que forma pequeñas de esta especie, pudiéndose de esta manera verificar colonias a nivel peridomiciliar en la amazonia y en su status taxonómico. Esto dicho adquiere mayor Cuzco, Perú (3,29,49,50). Aunque R. pictipes es una relevancia, si se toma en cuenta que a R. stali, la especie triatomina poco agresiva y poco ágil, y que cual posee patrones electroforéticos de ADN y de finge estar muerta cuando se le molesta, su papel hemo-proteínas de las glándulas salivares disímiles como vector de la enfermedad de Chagas no debe a los de sus congéneres más cercanos (54), se le ha subestimarse, si se toma en cuenta las características incriminado como posible vector de la enfermedad ya señaladas, y el hecho de que se le ha detectado de Chagas en Bolivia, donde se le ha capturado infectada naturalmente con T. cruzi, incluyendo formando colonias en ambientes sinantrópicos (55). a poblaciones venezolanas, e involucrada en la Para resaltar esta discusión, se presenta, igualmente, transmisión oral, por ingestión del jugo de “açaí”, el caso de la sinonimia de R. amazonicus dada para de este flagelado en la amazonia brasileña(3,23,49,50) . R. pictipes por Lent y Wygodzinsky(3), al considerar que el único ejemplar de la descripción presentaba Las especies del género Rhodnius forman características anómalas. Sin embargo, Berenguer complejos de morfo-especies crípticas, muchas veces y col. (53) revalidaron a R. amazonicus, a partir de difíciles de diferenciar (44), no siendo R. pictipes y material entomológico que se consideró “atípico” sus congéneres del complejo “pictipes” (R. pictipes, de R. pictipes. R. amazonicus, R. paraensis, R. stali) la excepción, requiriéndose por lo tanto de utilizar herramientas taxonómicas complementarias a la hora de decidir Rhodnius prolixus - Rhodnius robustus acerca de la identificación específica, especialmente a nivel de los estudios epidemiológicos. En este R. prolixus es reconocido como el principal sentido, Lent y col. (51) describieron a R. stali como vector de la enfermedad de Chagas en Venezuela, una especie nueva, a partir de material entomológico Colombia y en varios países de Centroamérica; en considerados anteriormente como “R. pictipes” Venezuela se distribuye en todo el territorio nacional por los mismos autores, lo que da una idea de la (3,5,15), siendo una especie perfectamente adaptada dificultad de la taxonomía del grupo, aun para uno a colonizar la vivienda humana, aunque también de los más destacados taxónomos de triatominae, existen poblaciones silvestres (9,11). Por el contrario, como lo es el Dr. H. Lent. En este mismo orden R. robustus generalmente se le ha considerado de ideas, Aldana y col. (52), revisaron el status ser una especie de hábitos silvestres asociada taxonómico de una colonia venezolana de R. exclusivamente a palmeras y que ocasionalmente pictipes, mantenida en su laboratorio por más de 12 era atraída por la luz artificial(3,29,56,57) . años. Los autores concluyeron que la morfología R. prolixus es seguramente la especie triatomina de la genitalia maculina, un carácter taxonómico mejor estudiada, existiendo colonias en numerosos de peso en la taxonomía del grupo, de R. pictipes laboratorios alrededor del mundo. Dentro de las estudiada por ellos presenta una amplia variabilidad interrogantes que se necesita responder actualmente morfológica, que muchas veces coincide o no con

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es acerca del origen de sus poblaciones domésticas una expedición franco-venezolana. Desde entonces y sobre la diferenciación, tanto morfológica y no se le ha vuelto a detectar en el territorio nacional, genéticamente, con la especies del complejo de por lo que se necesitan más muestreos para confirmar especies crípticas “R. robustus”, donde existen estos hallazgos, especialmente si se toma en cuenta varios vectores alternos (57). Esto tiene mucha que la localidad de captura no fue reseñada, y que importancia desde el punto de vista epidemiológico la misma representa un importante vector de la y práctico, ya que si R. prolixus - R. robustus es una enfermedad de Chagas en Centro América y de ma- misma entidad biológica, entonces se dificulta el nera secundaria en Colombia, y que en este último control vectorial, ya que las reinvasiones serán poco país sólo se le ha capturado en la llanura caribeña probables de evitar. En el caso particular de la región adyacente a Panamá y no en la región amazónica occidental de Venezuela, Feliciangeli y col. (56), como en el reporte de Venezuela (3,61,62). Se distribuye han presentado evidencia con técnicas moleculares desde Belice, Panamá, Costa Rica, Nicaragua y sobre la transmisión de T. cruzi por R. robustus a Colombia, y forma parte del complejo “pallescens” la población humana extradomiciliarmente, ya sea junto con R. ecuadorensis y R. colombiensis (3,5), que atraído por la luz pique a las personas en áreas de allí la necesidad de aplicar técnicas taxonómicas donde no existan poblaciones intradomiciliares de complementarias para su identificación específica, R. prolixus, o afuera de la vivienda. En este mismo como las discutidas anteriormente para el género orden de ideas, Villegas y col. (57), han demostrado Rhodnius (44). que poblaciones silvestres de R. robustus capturadas en palmeras del Estado Mérida y domiciliarias de R. prolixus difieren morfométricamente. Mientras que Eratyrus cuspidatus (58) Longa y Scorza demuestran que poblaciones de El gran médico sanitarista venezolano E. R. robustus infectadas con T. cruzi son capaces de Tejera en 1919 reporta por primera vez para el invadir desde palmeras silvestres viviendas humanas país la presencia de esta especie triatomina (15). Su mejoradas donde se eliminó con rociamientos a R. distribución en el territorio nacional abarca hasta prolixus. A pesar de estas evidencias, se necesita los 1 000 m.s.n.m., en los estados Anzoátegui, aumentar los muestreos en otras áreas endémicas Aragua, Falcón, Trujillo, Yaracuy, Táchira, Sucre y del país, para poder dilucidar el papel específico Zulia; así mismo, se le ha capturado en Colombia, de ambos vectores. Por otra parte, esclarecer Ecuador, Guatemala, México, Panamá, Costa Rica esta problemática taxonómica-epidemiológica y Perú (3, 5, 15). resultará compleja, toda vez que Monteiro y col. (59) detectan mediante la búsqueda de haplotipos en A E. cuspidatus comúnmente se le considera una la región amazónica brasileña-venezolana, que R. especie de hábitos selváticos asociada a endentados y robustus es un complejo de especies. Es interesante murciélagos en palmeras, huecos de árboles y cuevas, comentar, que como método complementario que ocasionalmente es atraído por la luz artificial para el estudio taxonómico de especies crípticas, e invade los ambientes sinantrópicos, pero que especialmente en el género Rhodnius, en Venezuela, hasta ahora no ha sido capaz de establecer colonias (3,9,63) se ha implementado el estudio de los “patrones intradomiciliarias . Sin embargo, recientemente de comportamiento diferencial” frente a diversos en Colombia se han establecido poblaciones peri y estímulos (e.g., temperatura, olor), encontrándose domiciliares y se le ha incriminado como vector, al diferencias etológicas significativas entre especies detectarse que los genotipos de T. cruzi de humanos (64) crípticas R. prolixus, R. robustus y R. neglectus (60). y de esta especie triatominos son los mismos , por lo que hay que tener siempre presente su potencialidad como vector de T. cruzi; además, Rhodnius pallescens posee las siguientes características biológicas que la hacen un excelente vector: reacción termo-rostral De acuerdo a Ramírez-Pérez (15), esta especie 1,3 – 9,6 minutos; ninfas tardan entre 2,3 a 4,8 días triatomina se capturó en el Estado Amazonas por

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en tener su primera ingesta sanguínea; las ninfas Panstrongylus chinai V pueden ingerir hasta 250 mg de sangre; defeca En todas las revisiones y actualizaciones de mientras se alimenta (63). triatominae de Venezuela, P. chinai no había sido A la luz de estos datos presentados, urge reportada para el país; siendo una especie que se la necesidad de ampliar los estudios sobre las tenía su presencia en Perú y Ecuador, en rangos poblaciones venezolanas de E. cuspidatus, y hipsométricos entre los 0 y 1 500 m.s.n.m. (3,5). establecer su real potencialidad vectora. El género No fue sino hasta 1997(42), cuando H. Lent indica Eratyrus comprende dos especies, incluyendo a E. que P. turpiali descrita como especie nueva por mucronatus y E. cuspidatus, las cuales son muy Valderrama y col. (67), a partir de un ejemplar hembra fáciles de identificar morfológicamente, por lo que capturado en Tovar, Estado Mérida, en la región sus status taxonómicos aparecen estables. andino-venezolana, es realmente una sinonimia de P. chinai. En esta descripción, los autores indicaron que P. turpiali es muy afín a P. rufotuberculatus y Eratyrus mucronatus P. chinai, de los cuales se diferencia por caracteres Esta especie triatomina fue señalada inicialmente morfométricos; sin embargo, utilizaron expresiones en Venezuela por Medina en 1945, distribuyéndose ambiguas tales como “más grande que” ”tan largo en los estados Yaracuy, Aragua, Barinas, Carabobo, como” “más corto que”, sin presentar las medidas Guárico, Mérida, Monagas, Portuguesa, Zulia, comparativas, y sin ningún método estadístico. Cojedes, Falcón, Lara, Sucre, Trujillo, Anzoátegui Es significativo señalar que en su amplia revisión (5) y Táchira, así como también en varios países, sobre los triatominos, Galvao y col. refieren incluyendo Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, erróneamente que P. chinai se distribuye en Guatemala, Guyana, Guyana Francesa, Panamá, Venezuela en el Estado Zulia, si se toma en cuenta (67) Perú, Surinam y Trinidad (3,5,15). Similarmente que el único reporte es el de Valderrama y col. . como su especie afín E. cuspidatus, E. mucronatus En virtud de esto, se necesita recolectar nuevos puede habitar en zonas biogeográficas variables, ejemplares de esta especie de Panstrongylus, y incluyendo el Bosque Seco Tropical, Bosque determinar su rango de variabilidad morfométrica Húmedo Tropical, Bosque Seco Premontano, y genética, pudiéndose comparar su status taxonó- Bosque Húmedo premontano y Bosque muy Húmedo mico con sus congéneres del género. premontano, y adicionalmente E. mucronatus en P. chinai ha sido encontrada naturalmente el Bosque Húmedo montano bajo (15). infectada con T. cruzi, con cepas peruanas altamente (68) Generalmente se le considera de poseer hábitos virulentas para vertebrados , siendo una especie silvestres en asociación con mamíferos en palmeras, triatomina que se encuentra altamente domiciliada cuevas y huecos de árboles, y ocasionalmente es en los andes peruanos y ecuatorianos, donde se le atraída a la vivienda humana (29). No obstante, el considera un importante vector de enfermedad de (69) hecho de habérsele detectado naturalmente infectada Chagas . Dentro de sus datos biológicos, se tiene con T. cruzi (3,23), y el hallazgo por Soto y col. (65) de que su ciclo de huevo hasta adulto tarda entre 227 a sus ninfas debajo de camas en el estado Trujillo, y 236 días, y sus hembras ponen 95 huevos en períodos (70) por Angulo (66) en Colombia, y más recientemente de 4 a 5 días consecutivos . Lo documentado por Torres y Cabrera (50) en Cuzco, Perú, motiva a debe estimular los estudios bio-ecológicos para realizar estudios tanto biológicos básicos, como determinar con exactitud el papel de P. chinai en eco-epidemiológicos para determinar con precisión la dinámica de transmisión de la tripanosomiasis el papel de E. mucronatus en la transmisión de la americana, especialmente en la zona de los andes enfermedad de Chagas en Venezuela. venezolanos.

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Panstrongylus geniculatus ambiente domiciliar; la investigación determinó que la intervención humana de los ambientes contribuye P. geniculatus fue reportada inicialmente a con el aumento de la densidad domiciliar de este mediados del siglo XIX por el entomólogo sueco vector, al disminuirse la cobertura de la vegetación, C. Stal a partir de ejemplares capturados en La la distancia del bosque, haber temperaturas entre24- Guaira, Estado Vargas, encontrándose distribuida 26º C y 50 %-80 %HR y aumentar la presencia de desde de México hasta la Argentina, incluyendo alumbrado domiciliar y público, la agregación de varias islas del Caribe, y en Venezuela en todos la viviendas y la disminución de animales en el los estados, exceptuando Apure, Barinas y Nueva área peridomiciliar, por lo que es independiente Esparta (3,5,15,71), lo que la hace, como bien lo afirma del tipo de vivienda. Este estudio confirma queP. Reyes-Lugo (71), la especie de triatomino con la más geniculatus es un vector importante de la enfermedad amplia distribución geográfica en el continente de Chagas en la región centro-norte de Venezuela, americano. Esta especie triatomina siempre se le donde se le considera como la única especie vectora ha considerado de tener hábitos silvestres capturada (71). En virtud de esto señalado, no debe seguir dentro de cuevas y palmeras en asociación con subestimándose su potencialidad como vector de diversas especies de mamíferos, siendo atraída la enfermedad de Chagas, debiéndose, por lo tanto, ocasionalmente por la luz artificial hacia la aumentar los estudios eco-epidemiológicos sobre vivienda humana, y que no ha logrado colonizarla la misma, así como también a nivel de laboratorio, (3,9,29); inclusive, Cabello y Galíndez (72) después ya que es una especie difícil de criar, al necesitar de estudiar experimentalmente sus estadísticas una elevada HR(72). vitales concluyeron que por ser una estratega “K” con tasa de reproducción baja y un prolongado Aunque Reyes y col. (75) detectaron una tiempo generacional, era poco probable que pudiera homogeneidad en los patrones electroforéticos representar un importante vector de la enfermedad hemolinfáticos de 4 poblaciones de P. geniculatus de Chagas. Sin embargo, se debe indicar, de varios sitios de Venezuela, en el país se necesita primeramente, que Pifano (73) la detectó dentro de recolectar material entomológico en la gran variedad la habitación humana e infectada con T. cruzi de biotopos hasta los 1 750 m.s.n.m. que ocupa en los alrededores de Caracas, en asociación con D. esta especie (Bosque muy Seco Tropical, Bosque marsupialis; por otra parte, a partir del siglo XXI Húmedo Tropical, Bosque Seco Premontano, varios investigadores la han encontrado domiciliada Bosque Húmedo Premontano y Bosque Seco con varios estadios ninfales e igualmente infectado Montano Bajo) (15), para determinar y esclarecer por T. cruzi con tasas de infección entre 60 % -100 el status taxonómico de sus poblaciones, toda %, las cuales son más elevadas que las registradas vez que Crossa y col. (76) determinaron mediante para R. prolixus, especie a la cual inclusive logra estudio citogenético que P. geniculatus representa sustituirla (71); y finalmente, debe referirse que su un complejo de especies con al menos dos especies infección natural fue documentada por el mismo diferentes. C. Chagas desde principios del siglo XX, y más recientemente en Venezuela recolectado a altitudes sobre los 1 700 m.s.n.m. picando sobre humano Panstrongylus lignarius dentro de la vivienda e infectado con el linaje I de El único reporte de P. lignarius para Venezuela, (74) T. cruzi . En los recientes eventos epidémicos lo hacen Otero y col. (77), cuando capturan un de casos de Chagas agudo con trasmisión oral ejemplar hembra en la palma yagua (Scheelea en la región capital de Venezuela, P. geniculatus humboldtiana), a 720 m.s.n.m. en el Estado aparece implicada como un vector relevante de la Portuguesa. Su distribución también abarca a Bra- (13,71) (71) protozoosis . Reyes-Lugo hizo un extenso sil, Perú, Guyana, Surinam, Ecuador y Colombia, y detallado estudio bio-ecológico en Caracas y los donde se le ha capturado a nivel silvestre en otras estados Vargas, Aragua, Miranda sobre las causas palmeras (Sabal sp. y Maximilliana elegans), de la presencia nocturna de P. geniculatus en el

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dentro de huecos y copas de árboles, en Bromelias, especie selvática propia del área amazónica; con nidos de tucanes, cuevas de roedores, marsupiales, esto también se determinará su potencial capacidad murciélagos (3,5,29). Su biología a nivel de laboratorio vectorial. es muy escasa. A esta especie se le ha encontrado infectada naturalmente con T. cruzi, en asociación con puerco-espín (Coendu sp.), y ocasionalmente Panstrongylus rufotuberculatus se le capturado en gallineros y en casas atraídos De acuerdo a Lent y Pifano(83), el entomólogo (3,29) por la luz . P. Anduve encuentra por primera vez a P. P. lignarius es muy afín morfológicamente rufotuberculatus en las montañas de Choroní, con P. herreri, principal vector de la enfermedad Estado Aragua; señalándose similarmente en los de Chagas en el norte de Perú, donde se le captu- estados Carabobo, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara, ra hasta los 1.500 m.s.n.m. en bosques húmedos Monagas, Portuguesa, Miranda, Yaracuy, Trujillo, (69). Tanto es así su afinidad morfológica, que se Zulia, Sucre, Táchira, D.F., Amazonas y Delta considera que ambas especies de Panstrongylus Amacuro. Fuera de las fronteras venezolanas, son sinonimias, revelándose esto por morfometría, esta especie de Panstrongylus posee un amplia estudios citogenéticas y moleculares (5,78,79); las distribución desde México hasta Argentina, diferencias cromáticas detectadas en las tibias pudiendo habitar hasta los 2 000 m.s.n.m. (3,5,84). de ambas especies, han llevado a sugerir que Esta especie ha sido señalada varias veces son variaciones locales, por lo que se propone la de estar infectada naturalmente con T. cruzi existencia de 2 subespecies, P. lignarius lignarius (85,86), desde que Lent y Pifano(83) lo hicieran por (Amazonia) y P. lignarius herreri (pendientes de vez primera en Venezuela. Comúnmente a P. (78) Los Andes) . Por tanto, tomando en cuenta las rufotuberculatus se le nombra como una especie de (78) evidencias moleculares de Marcilla y col. , el re- hábitos silvestres que se alimenta de quirópteros, (80) porte hecho por Osuna de P. herreri en el Estado carnívoros, primates, animales domésticos y del Amazonas puede considerarse como una sinonimia humano, y que ocasionalmente es atraída dentro de de P. lignarius, lo que ampliaría su distribución la habitación humana por la luz (3,29). Sin embargo, geográfica en el territorio nacional. existen reportes de la domiciliación de esta especie, A pesar de lo discutido, Ancca y col. (81) al especialmente en áreas deforestadas para cultivos, analizar dos poblaciones a las que ubicaron como en Bolivia, Ecuador, Colombia y Perú (50,86), y P. herreri en Perú, consideran que al no existir en el Estado Lara, Venezuela se ha reportado la diferencias morfométricas ni moleculares entre presencia de huevos y adultos infectados dentro de ambas, lo que no les permitió diferenciarlas de P. la vivienda humana (85). También destacan dentro lignarius, sin embargo, llegan a la conclusión que de sus aspectos biológicos, los datos obtenidos por pertenecen a la especie P. herreri, al tomar como Wolff y col. (87), bajo condiciones de laboratorio, criterio el hecho de que fueron capturadas dentro incluyendo una elevada longevidad, respuesta rápi- del domicilio. da ante la fuente alimentaria, abundante capacidad de ingurgitación y una frecuente tasa de defecación Actualmente, se considera que esta especie durante su alimentación. Tomando en consideración junto a P. humeralis y P. mitarakaensis forman el sus aspectos biológicos comentados y los ejemplos complejo de especies “lignarius” (78, 82). de adaptación sinantrópica en otros países y en A la luz de lo discutido, es perentorio el nuestro, y el hecho de la amplia variedad de aumentar los muestreos de esta especie en ecotopos y regiones en las cuales se distribuye, debe Venezuela, y determinar su status taxonómico, motivar para iniciar estudios eco-epidemiológicos, complementándose los estudios morfológicos etológicos y biológicos sobre P. rufotuberculatus en con herramientas de morfometría y moleculares, Venezuela, especialmente en aquellas áreas donde toda vez que generalmente se le conoce de ser una se tiene una alta frecuencia de deforestación, en un

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intento por determinar y esclarecer su papel a nivel talla (grupo phyllosoma) especialmente ubicados enzoótico y antropozoonótico/zooantroponótico de en la región norteña-mexicana; sin embargo, esta la triapanosomiasis americana. propuesta aún no pareciera haber recibido una aceptación dentro de los taxónomos de triatominae, Los estudios citogenéticos (76) y moleculares y pareciera ser prematura tal proposición. En un (78), indican que P. rufotuberculatus posee un status amplio estudio filogeogegráfico y genético sobre taxonómico estable, que se diferencia marcadamente poblaciones de T. dimidiata de diversas áreas de de P. geniculatus, P. chinai y P. megistus, tres Centro y Suramérica, Bargues y col. (92) encuentran especies que le son muy relacionadas. que las poblaciones de esta especie siguen una divergencia evolutiva por el aislamiento geográfico, Triatoma dimidiata tal como ya habían observado otros investigadores con datos morfológicos, y pareciera apoyar la tesis (15) Como bien lo indica Ramírez-Pérez , la de la existencia de un complejo de especie en T. primera mención sobre T. dimidiata en Venezuela dimidiata sensu lato. se le atribuye a Neiva en 1914. Su distribución abarca Belice, Colombia, Costa Rica, El Salvador, Lo primero que llama la atención sobre esta Ecuador, Guatemala, Honduras, México, Nicara- especie triatomina es que siendo una importante gua, Panamá y Perú (3,5). Por su parte, en el territorio especie vectora de la enfermedad de Chagas en (3, 9, 93) venezolano se le ha reportado en los estados Ca- varios países de Centro y Sur América , en rabobo, Cojedes, Yaracuy, Bolívar, Falcón, Delta Venezuela no posee tal importancia, y se le tiene (15) Amacuro y Distrito Federal, siendo una especie que como una especie de hábitos silvestres . Se le se ha adaptado a una amplia variedad de ecotopos reconoce como el principal vector de la enfermedad (5,9,15). de Chagas en Costa Rica, Península de Yucatán de México y Belice, y de relevancia en Nicaragua, El A T. dimidiata se le han descrito varias Salvador, Honduras, Guatemala, Panamá, Perú, sinonimias (e.g., Reduvius dimidiatus, Conorhinus Colombia y Ecuador (3,69,93), siendo considerada una maculipennis, Triatoma capitata, Triatoma capitata), especie que se encuentra en estado de adaptación y exhibe una amplia variabilidad cromática-clinal, a la vivienda humana, detectándosele en hábitats muchas veces referidas como subespecies, aunque silvestres dentro de cuevas de animales y palmeras, (3) para Lent y Wygodzinsky solo son variaciones creyéndose que la transmisión de la protozoosis locales que no justifican un valor taxonómico; estas ocurre desde insectos que vuelan hacia las viviendas, subespecies se nombraron como T. d.dimidiata en vez de poblaciones permanentes (9,29,93), sin (Perú, Ecuador), T.d. maculipenis (México) y T.d. embargo, Cuba y col. (94) refieren que en Perú las capitata (Colombia). No obstante, se ha realizado poblaciones de T. dimidiata son domiciliarias. un estudio de citogenética con poblaciones de Centro Esta especie posee una apetencia acentuada hacia y Sur América, reportándose 3 cito-tipos, los cuales la sangre humana, aunque también se alimenta de tienen distribución restringida, lo que ha llevado a una amplia variedad de vertebrados, y sus ninfas proponer que T. dimidiata es un complejo de especies tienen la habilidad de camuflarse con el polvo crípticas; proposición que cuenta similarmente con de los suelos (3,9,29). No obstante lo discutido, se (88,89) datos moleculares y morfométricos . Asimismo, deben realizar estudios eco-epidemiológicos más el hallazgo de que varios aspectos biológicos, detallados y amplios para determinar el potencial incluyendo, entre otros, duración del ciclo de vida, de la misma en la transmisión, sobre todo a nivel patrones de defecación y de alimentación, varían peridomiciliar, del T. cruzi en las diferentes regiones (90) de región en región, da soporte a esta idea . de Venezuela. Por otra parte, Hypsa y col. (91) mediante análisis cladístico con datos moleculares, consideran que A la luz de estas evidencias presentadas, y T. dimidiata debe pasarse al género Meccus (M. conociéndose que las poblaciones de T. dimidiata dimidiatus), que es el grupo de triatominos de gran en Venezuela son de hábitos silvestres, se

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requiere implementar un estudio en ecotopos alimentadas sobre ratón, características biológicas altamente variables, con herramientas taxonómicas que le hacen predecir como un buen vector de la complementarias (e.g., citogenética, morfometría, tripanosomiasis americana, incluyendo que se le patrones electroforéticos de isoenzimas y/o ADN) encuentra naturalmente infectada con T. cruzi; para verificar y aclarar elstatus taxonómico de las defeca inmediatamente cuando aun se alimenta sobre poblaciones locales de esta especie triatomina. su hospedador; se alimenta varias veces durante sus estadios ninfales y de diversas fuentes; ciclo de huevo a imago relativamente corto, produciendo hasta 3 Triatoma maculata generaciones por año. Es relevante señalar que en Aunque T. maculata parece tener un status Brasil, T. maculata ha sido señalada de ser capaz de (98) taxonómico estable, será interesante realizar domiciliarse . A la luz de lo discutido, los estudios estudios con poblaciones que se distribuyen hacia eco-epidemiológicos y bionómicos en Venezuela la frontera con Brasil, en un intento por comparar deben hacerse focalizándose las poblaciones las poblaciones locales con las brasileras, donde locales, y así determinar el grado de adaptación esta se distribuye junto a T. pseudomaculata, una de T. maculata a domiciliarse, especialmente en especie que le es muy afín. Asimismo, se debe hacer aquellas áreas donde las poblaciones domiciliadas estudios, aunque morfométricos de poblaciones de R. prolixus han sido eliminadas, esto se sugiere silvestres, peridomiciliares y domiciliares, para tomando en cuenta el estudio, ya un “clásico” en la buscar evidencias de su grado de sinantropía (3,29,95). literatura epidemiológica de Venezuela, hecho por (99) Como bien lo indica Ramírez-Pérez (15), la primera Gamboa y Pérez en el Estado Guárico, donde descripción de T. maculata en Venezuela la hace los autores observaron la sustitución de R. prolixus en 1926 L. Orama, la cual se distribuye en casi la por T. maculata, en las casas infestadas previamente totalidad de las entidades político-territoriales de rociadas con insecticidas. En estudios recientes la República y por ende en una amplia gama de en áreas endémicas chagásicas del nor-occidente ecotopos, así como también en Aruba, Bonaire, venezolano (Estado Lara), la reportan como la Curazao, Colombia, Guyana, Surinam y la Guyana especie triatomina involucrada en la transmisión a (100) Francesa (3,5,15). nivel domiciliar . T. maculata está referida entre las especies T. maculata es muy similar morfológicamente triatominas que se encuentran en un estado a T. pseudomaculata, tanto así que hasta 1964 de transición ecológica, al estar en proceso de fueron consideradas idénticas, siendo separadas adaptación al domicilio humano (9). Clásicamente, por la morfología de la genitalia del macho; sin T. maculata es una especie triatomina considerada embargo, esta última mencionada no se distribuye como un vector alterno de la enfermedad de en Venezuela, sino que es endémica para Brasil, (3,101) Chagas en Venezuela, que se adapta fácilmente en formando el complejo “maculata” . Las mismas ecotopos artificiales del peridomicilio y se alimenta presentan patrones de reproducción similares y con fruición de aves de corral (ornitófaga) (3,29,95). pueden intercruzarse, pero producen híbridos Aldana y Lizano (96) estudiando el comportamiento y infértiles, sin embargo, ambas son entidades bionomía experimental de poblaciones venezolanas taxonómicas separadas, con status taxonómicos de T. maculata alimentadas con sangre humana, específicos corroborados por análisis fenético- (102,103) obtienen que la misma posee un éxito reproductivo, molecular . ecdisis entre mudas y sobrevivencia menores cuando se le alimenta con sangre de aves, lo cual Triatoma nigromaculata sirve a los autores para explicar su ornitofagia y hábitos peridomiciliares. Contrastando con estos T. nigromaculata fue descrita originalmente resultados, Luitgards-Moura y col. (97) encuentran en como Conorhinus variegatus por C. Stal, a partir poblaciones de T. maculata de la Amazonia brasileña de un ejemplar hembra capturado en La Guaira,

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Estado Vargas (15), siendo redescrita por Lent y que se encuentra distribuida en numerosos países Pifano (104). Su localización en Venezuela abarca los de África, Asia y América, incluyendo Suráfrica, estados Aragua, Barinas, Bolívar, Cojedes, Lara, Angola, Arabia Saudita, Argentina, Bahamas, Bra- Mérida, Monagas, Portuguesa, Sucre, Yaracuy, sil, Birmania, Camboya, China, Islas Comores, Delta Amacuro, D.F. y Vargas (3,5,15). Anteriormente, Congo, Cuba, Estados Unidos de América, Filipinas, se creía que la misma era una especie endémica Formosa, Guyana, Guyana Francesa, Grenada, exclusivamente localizada en Venezuela, pero Guadalupe, Haití, India, Hawaii, Islas Adamson, también se le ha capturado en Perú y Colombia (69,105). Islas Carolinas, Islas Mauritanias, Indonesia, Es interesante comentar que a T. nigromaculata se Jamaica, Madagascar, malasia, Martinica, Nueva le ha capturado colonizando la habitación humana, Guinea, Japón, República Dominicana, Sain particularmente en Los Andes venezolanos, a pisos Croix, Saint Vincent, Islas Seychelles, Sierra altitudinales por sobre los 1 700 m.s.n.m., toda vez leona, Singapur, Sri Lanka y Tailandia (3,5). En que siempre se señalaba a triatominae en los pisos Venezuela, esta especie triatomina ecuménica se más bajos (106). Esto señalado, aunado al hecho de que reportó por vez primera en 1932 por Hase en los se le encontrado infectada naturalmente con T. cruzi estados Anzoátegui y Aragua (15), sin embargo, este y de que posee apetencia hacia la sangre humana reporte que se considera excepcional no ha podido (3,23,29), debe tenerse para establecer programas de ser confirmado desde entonces (5,19). Por lo tanto, vigilancia epidemiológica, especialmente en Los en el país las investigaciones se deben enfocar a Andes venezolanos donde la alta afluencia de la búsqueda de la misma, la cual generalmente se turistas aumenta la probabilidad de transmisión. asocia a ratas (Rattus rattus) en sitios de puertos a Asimismo, se necesita realizar esfuerzos por las que les transmite T. conorhini, lo que ha llevado establecer sus aspectos biológicos que inciden sobre a proponerse que su dispersión ocurrió por vía su potencialidad como vector. Los adultos de T. marítima (3,4,15). En épocas pasadas se tenía que esta nigromaculata poseen en el conexivo manchas que especie se originó en el Paleotrópico, sin embargo, le dan un patrón cromático muy sui generis (3), y estudios recientes apuntan a que su origen ocurrió en que le da a la especie cierta estabilidad a su status el Nuevo Mundo, desde donde se dispersó hacia otras taxonómico; sin embargo, siempre debe realizarse regiones, tal como se corroboró con morfometría y un estudio detallado y comparativo, especialmente técnicas moleculares (4,91). con métodos morfométricos y/o moleculares, con otras especies afines del complejo “dispar” (T. La importancia de esta especie no debe dispar, T. venosa y T. carrioni), ya que existen dudas subestimarse, ya que en varios países es de hábitos acerca de si el único ejemplar de T. nigromaculata completamente domésticos, además de que se le reportado para el Perú, ha sido realmente una consigue infectada naturalmente con el T. cruzi, confusión con T. carrioni(69), y de que T. boliviana y se le considera de tener cierta importancia descrita en Bolivia es muy afín a T. nigromaculata epidemiológica en la transmisión de la enfermedad y fue confundida inicialmente con T. carrioni (107). de Chagas (3,23). Sin embargo, Braga y Lima(108) consideran que a pesar de que T. rubrofasciata se encuentra asociada cercanamente a las actividades Triatoma rubrofasciata sinantrópicas, la misma debe ser un pobre vector de la enfermedad de Chagas, ya que consiguieron A pesar de que desde que fue descrita en el siglo que ninfas de esta especie a nivel de laboratorio XVIII y se le han presentado hasta 17 sinonimias, y raramente defecaban durante el acto de hematofagia, de que sus poblaciones pueden exhibir variaciones y lo hacía lejos del hospedador y después de un clinales cromáticas (3), todo parece indicar que el período prolongado; siendo además una especie status taxonómico de T. rubrofasciata permanece que no soporta períodos prolongados de ayunos, estable. cuando se le compara con otras especies, lo que T. rubrofasciata es una especie cosmopolita, brinda buenas posibilidades de éxito en las campañas

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