Comité Editorial Directorio Xavier Bosch (España) Mauricio Hernández Viviane Brachet Director Carlos Oropeza Mario Bronfman Editor Ejecutivo Kenneth Brown (EUA) Pelayo Correa (EUA) Editores Asociados Javier de la Fuente Eduardo Franco (Canadá) Eduardo Lazcano Epidemiología y Métodos Cuantitativos Julio Frenk Oliva López Arellano Silvestre Frenk Sistemas de Salud Howard Frumkin (EUA) Celia Alpuche Aranda Anna Giuliano (EUA) Biomedicina Lizbeth López Roger Glass (EUA) Salud Ambiental Gonzalo Gutiérrez(†) Juan Rivera Dommarco Janet Hemingway (Reino Unido) Nutrición Jean Lebel (Canadá) Sergio López Rubén Lisker Sociomedicina Rafael Lozano Editora Asistente Adolfo Martínez Mónica Fuentes Reynaldo Martorell (Honduras) Páginas de Salud Pública: Héctor Gómez. Coordinador editorial: Onofre Muñoz Francisco Reveles. Edición: Susana de Voghel, Ana Silvia Canto, Yunuen José Narro Gómez. Coordinador de producción: Samuel Rivero. Formación: Petra Ruy Pérez Tamayo Montiel, Zandra Arriaga, Liliana Rojas, Rubén Cortés. Material gráfico: Juan Pablo Luna. Promoción y distribución: María Elena Martínez. Samuel Ponce de León Janine Ramsey Para colaboraciones y correspondencia favor de dirigirse a Jonathan M. Samet (EUA) Salud Pública de México. Jaime Sepúlveda Conmutador: (777) 329-30-00 Guillermo Soberón Teléfono y fax: (777) 317-57-45 Giorgio Solimano (Chile) Fax: (777) 329-30-00 extensión 6426 Editor Ejecutivo: (777) 329-30-11, [email protected] Julio Sotelo Colaboraciones: extensiones 6403 y 6428 Walter C. Willet (EUA) Suscripciones: (777) 101-29-08 y a las extensiones 6425, 6427 y 6459 [email protected] www.saludpublica.mx El tiraje consta de 2 000 ejemplares y la impresión estuvo al cuidado de Dendrita Publicidad S. A. de C. V. Impresa en papel procedente de bosques sustentables.

Este número se terminó de imprimir en julio de 2014.

Editada y distribuida por: Instituto Nacional de Salud Pública, avenida Universidad 655, Edificio de Gobierno, planta baja, Colonia Santa María Ahuacatitlán, 62100, Cuernavaca, Morelos, México.

Salud Pública de México es una publicación bimestral editada por el Instituto Nacional de Salud Pública a través de la Subdirección de Comunicación Científica y Publicaciones. Reserva de Derecho al Uso Exclusivo del Título: 04-1996-000000001534-102. ISSN: versión impresa 0036-3634; versión electrónica 1606-7906. Licitud de Título: 1938. Licitud de Contenido: 1190. Cartas al editor 311 Artículos originales

Risk factors associated to diabetes in Mexican population and phenotype of the individuals who will convert to diabetes 317 Clicerio González-Villalpando, Claudio Alberto Dávila-Cervantes, Mireya Zamora-Macorra, Belem Trejo-Valdivia, María Elena González-Villalpando Seroprevalencia de VIH en población mexicana de entre 15 y 49 años: resultados de la Ensanut 2012 323 Juan Pablo Gutiérrez, Héctor Sucilla-Pérez, Carlos J Conde-González, José Antonio Izazola, Martín Romero-Martínez, Mauricio Hernández-Ávila Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas contenidovol. 56, no. 4 en México: el efecto en la distribución de las causas 333 Julio-agosto, 2014 Luis Manuel Torres, Ana Luisa Rhenals, Aline Jiménez, Dolores Ramírez-Villalobos, ISSN 0036-3634 Rocío Urióstegui, Miriam Piña, Humberto Rocha Scale and scope economies in Mexican private medical units 348 Jorge Keith, Diego Prior Análisis de riesgos de la brucelosis en el estado de Tlaxcala 355 Guillermina García-Juárez, J Efrén Ramírez-Bribiesca, Maricela Hernández-Vázquez, Luz Marina Hernández-Calva, Efrén Díaz-Aparicio, Hermila Orozco-Bolaños

Effect of particulate matter less than 10µm (PM10) on mortality in Bogota, Colombia: a time-series analysis, 1998-2006 363 Luis Camilo Blanco-Becerra, Víctor Miranda-Soberanis, Leticia Hernández-Cadena, Albino Barraza-Villarreal, Washington Junger, Magali Hurtado-Díaz, Isabelle Romieu Effect of socioeconomic status on the association between air pollution and mortality in Bogota, Colombia 371 Luis Camilo Blanco-Becerra, Víctor Miranda-Soberanis, Albino Barraza-Villarreal, Washington Junger, Magali Hurtado-Díaz, Isabelle Romieu Some current challenges in research on air pollution and health 379 Jonathan M Samet Artículos de revisión

La formación y el trabajo del agente indígena de salud en el Subsistema de Salud Indígena en Brasil 386 Ana Lucia de Moura-Pontes, Luiza Garnelo Un primer análisis de la investigación en México sobre los determinantes sociales de la salud: 2005-2012 393 V Nelly Salgado-de Snyder, Germán Guerra-y Guerra Artículo especial

Fiebre chikungunya en México: caso confirmado y apuntes para la respuesta epidemiológica 402 Roberto Carlos Rivera-Ávila In memoriam

Dr. Ciro de Quadros (1940-2014) 405 José Luis Díaz-Ortega Noticias

Noticias de salud ambiental ehp-spm 408 Letters to the editor 311 Original articles

Risk factors associated to diabetes in Mexican population and phenotype of the individuals who will convert to diabetes 317 Clicerio González-Villalpando, Claudio Alberto Dávila-Cervantes, Mireya Zamora-Macorra, Belem Trejo-Valdivia, María Elena González-Villalpando HIV seroprevalence among Mexicans age 15 to 49: results from the National Health & Nutrition Survey 2012 323 Juan Pablo Gutiérrez, Héctor Sucilla-Pérez, Carlos J Conde-González, José Antonio Izazola, Martín Romero-Martínez, Mauricio Hernández-Ávila Intentional search and reclassification of maternal deaths contentsvol. 56, no. 4 in Mexico: The effect on the distribution of causes 333 July-August, 2014 Luis Manuel Torres, Ana Luisa Rhenals, Aline Jiménez, Dolores Ramírez-Villalobos, ISSN 0036-3634 Rocío Urióstegui, Miriam Piña, Humberto Rocha Scale and scope economies in Mexican private medical units 348 Jorge Keith, Diego Prior Risk analysis of brucelosis in the state of Tlaxcala 355 Guillermina García-Juárez, J Efrén Ramírez-Bribiesca, Maricela Hernández-Vázquez, Luz Marina Hernández-Calva, Efrén Díaz-Aparicio, Hermila Orozco-Bolaños

Effect of particulate matter less than 10µm (PM10) on mortality in Bogota, Colombia: a time-series analysis, 1998-2006 363 Luis Camilo Blanco-Becerra, Víctor Miranda-Soberanis, Leticia Hernández-Cadena, Albino Barraza-Villarreal, Washington Junger, Magali Hurtado-Díaz, Isabelle Romieu Effect of socioeconomic status on the association between air pollution and mortality in Bogota, Colombia 371 Luis Camilo Blanco-Becerra, Víctor Miranda-Soberanis, Albino Barraza-Villarreal, Washington Junger, Magali Hurtado-Díaz, Isabelle Romieu Some current challenges in research on air pollution and health 379 Jonathan M Samet Review articles

Professional education and work of indigenous health agents in the Brazilian Health System 386 Ana Lucia de Moura-Pontes, Luiza Garnelo A first analysis of research on social determinants of health in Mexico: 2005-2012 393 V Nelly Salgado-de Snyder, Germán Guerra-y Guerra Special article

Chikungunya fever in Mexico: confirmed case and notes on the epidemiologic response 402 Roberto Carlos Rivera-Ávila In memoriam

Dr. Ciro de Quadros (1940-2014) 405 José Luis Díaz-Ortega News

News in environmental health ehp-spm 408 Fotografía: http://www.hoy.com.ni/wp- Fotografía:

Jornadas de prevención de enfermedades del virus de chikungunya y el dengue, en Nicaragua

Salud Pública de México es publicada por el Instituto Nacional de Salud Pública Suscripciones (INSP), organismo descentralizado de la Secretaría de Salud de México, dedicado a la investi­gación, docencia y difusión del conocimiento en salud pública. Las suscripciones deben hacerse mediante el envío de soli­citud y el pago correspondiente a nombre de Salud Pública de México, al domicilio del Instituto El Instituto Nacional de Salud Pública otorga independencia editorial a Salud Pública Nacional de Salud Pública o al teléfono (777) 317-57-45 de México, la cual se apega a los lineamientos que al respecto establece la World correo electrónico: [email protected] Association of Medical Editors. Sus­crip­ción anual. Salud Pública de México es una revista interdis­ciplinaria que promueve la aplica­ción • Re­pública mexicana: público en gene­ral, $ 250.00; de las ciencias biológicas, sociales, clínicas y de la con­ducta para el en­tendimiento es­tu­dian­tes nacionales, $ 200.00; ejemplar, $ 60.00. de los problemas de salud de la población. Se crea en 1959, y comienza a • Amé­rica Latina: público en ge­neral, 75.00 USD; publicarse bimestralmente a partir de 1961; en 1988 inicia una nueva época. Salud ejemplar, 15.00 USD. Pública de México brinda un foro que permite estimular nuevas corrientes de pen- • Otros países: público en general, 105.00 USD; samiento en el campo de la salud, participar en el debate sobre los cambios en las ejem­plar, 20.00 USD. condiciones de salud y en la respuesta social organizada a dichas condiciones, así como expresar las innovaciones en el campo de la salud pública y áreas afines. In- Manuscritos, correspondencia y cartas al editor cluye artículos originales, revisiones, artículos breves, ensayos, editoriales, clásicos, indicadores, noticias, reseñas bibliográficas y cartas al editor. Los artículos firmados Consulte las normas para la publicación de manuscritos en la página electrónica son responsabilidad de los autores y no necesariamente reflejan la opinión del de la revista bvs.insp.mx/rsp/inicio/ INSP, de la revista o de la institución a la que están afiliados. Favor de enviar sus trabajos a Salud Pública de México, Instituto Na­cional de Salud Pú­blica, Avenida Universidad 655, Edificio de Go­­bierno, planta baja, El material publicado podrá repro­du­­cirse, total o parcialmente, siempre y cuando colonia Santa María Ahuacatitlán, 62100 Cuer­navaca, Mo­relos, México. se cuente con la autorización expresa, extendida por escrito, de Salud Pública de Teléfono y fax: (777) 317-57-45; fax (777) 329-30-00, extensión 6426. México y se mencione la fuente original de publicación. Editor Ejecutivo: (777) 329-30-11, [email protected] Colaboraciones: (777) 329-30-00, extensiones 6403 y 6428; Se distribuye internacionalmente a bibliotecas y centros de documentación en salud. [email protected] bvs.insp.mx/rsp/inicio/ Salud Pública de México está indizada en: • Abstracts on Hygiene and Communicable Diseases Espacios publicitarios • Bibliomex Salud • Biological Abstracts Para contratación de publicidad en la revista dirigirse al área de promoción, • Current Contents/Social and Behavioral Sciences al teléfono: (777) 101-29-11. • Dairy Science Abstracts • Directory of Open Access Journals (DOAJ) Avisos • EMBASE/Excerpta Medica • Global Health/CAB Abstracts La información sobre actividades académicas de interés para la • Index Medicus co­mu­nidad médica deberá enviarse por lo menos con tres meses • Index Medicus Latinoamericano de anticipación, tomando en consideración que • Índice de Revistas de Educación Superior e Investigación Educativa (IRESIE) Salud Pública de México es una publicación bimestral. • Índice de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica del Conacyt • Índice Médico Español • Latindex • MedicLatina • Periódica • RedALyC • Research Alert • SciELO Citation Index • Scientific Electronic Library Online (SciELO) • Scopus • Social Sciences Citation Index

En los sistemas en línea: • Medline • Lilacs Risk factors and phenotype of converters to diabetes in Mexican population Artículo original Risk factors associated to diabetes in Mexican population and phenotype of the individuals who will convert to diabetes

Clicerio González-Villalpando, MD,(1,2) Claudio Alberto Dávila-Cervantes, PhD,(3) Mireya Zamora-Macorra, PhD,(1,2) Belem Trejo-Valdivia, PhD,(4) María Elena González-Villalpando, MD.(2)

González-Villalpando C, Dávila-Cervantes CA, González-Villalpando C, Dávila-Cervantes CA, Zamora-Macorra M, Trejo-Valdivia B, González-Villalpando ME. Zamora-Macorra M, Trejo-Valdivia B, González-Villalpando ME. Risk factors associated to diabetes Factores de riesgo asociados con diabetes in Mexican population and phenotype en la población mexicana y fenotipo of the individuals who will convert to diabetes. de los individuos que desarrollarán diabetes. Salud Publica Mex 2014;56:317-322. Salud Publica Mex 2014;56:317-322.

Abstract Resumen Objective. To describe risk factors associated to the inci- Objetivo. Describir los factores de riesgo asociados con la dence of type 2 diabetes (T2D) in Mexican population and incidencia de diabetes tipo 2 (T2D) en la población mexicana, to define phenotypic (clinical, anthropometric, metabolic) así como el fenotipo de los sujetos que desarrollarán diabetes, characteristics present in the individual who will convert to independientemente del tiempo que lleve el desarrollo de diabetes, regardless of time of onset. Materials and meth- esta nueva condición. Material y métodos. El Estudio de ods. The Mexico City Diabetes Study began in 1990, with la Diabetes de la Ciudad de México inició en 1990 y tuvo un 2 282 participants, and had three subsequent phases: 1994, total de 2 282 participantes a los que se dio seguimiento en 1998, and 2008. A systematic evaluation with an oral glucose tres ocasiones: 1994, 1998 y 2008. Se realizó una curva de tolerance test was performed in each phase. For diagnosis tolerancia a la glucosa para diagnosticar T2D, para lo cual of T2D, American Diabetes Association criteria were used. se siguieron los criterios de la Asociación Americana de Results. The population at risk was 1 939 individuals. Sub- Diabetes. Resultados. La población en riesgo fue de 1 939 jects who were in the converter stage (initially non diabetic sujetos. Los individuos en proceso de desarrollo (aquellos that eventually converted to T2D) had, at baseline, higher inicialmente no diabéticos que desarrollaron T2D) mostraron BMI (30 vs 27), systolic blood pressure (119 vs 116 mmHg), niveles más altos de IMC (30 vs 27), presión arterial sistólica fasting glucose (90 vs 82mg/dl), triglycerides (239 vs 196mg/ (119 vs 116 mmHg), glucosa en ayuno (90 vs 82 mg/dl), dl), and cholesterol (192 vs 190mg/dl), compared with sub- triglicéridos (239 vs 196 mg/dl) y colesterol (192 vs 190 mg/ jects who remained non converters (p<0.05). Conclusion. dl), comparados con los sujetos que no desarrollaron T2D The phenotype described represents a potentially identifiable (p<0.05). Conclusiones. El estado de los individuos que se phase and a target for preventive intervention. convertirán en diabéticos es discernible y representa una fase del padecimiento con potencial para la prevención.

Key words: Diabetes mellitus; risk factors; incidence; phe- Palabras clave: diabetes mellitus; factores de riesgo; inciden- notype; Mexico cia; fenotipo; México

(1) Unidad de Investigación en Diabetes y Riesgo Cardiovascular, Instituto Nacional de Salud Pública. México. (2) Centro de Estudios en Diabetes. México. (3) Facultad Latinoamericana de Ciencias Sociales. México DF, México. (4) Dirección de Estadística, Centro de Investigación en Evaluación y Encuestas, Instituto Nacional de Salud Pública. México

Received on: January 15, 2014 • Accepted on: June 19, 2014 Corresponding author: Dr. Clicerio González Villalpando. Unidad de Investigación en Diabetes y Riesgo Cardiovascular, Instituto Nacional de Salud Pública. Sur 136, 116-309. 01120 México, DF. E-mail:[email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 317 Artículo original González-Villalpando C y col.

he epidemic of type 2 diabetes (T2D) continues its with the ethical principles for medical research involv- relentless incremental growth, afflicting more than ing human subjects. 550T million people all over the globe.1,2 Some regions Those individuals who reported that they had a are considered the epicenter of this unprecedented previous diagnosis of T2D by a physician and were phenomenon, particularly China and India.3,4 It is receiving pharmacological treatment for diabetes were recognized that a complex interaction of genetic and considered to have T2D regardless of their blood glucose environmental factors are key elements of the driving values. For subjects not known to be diabetic, we used forces behind this enormous challenge.5,6 Substantial the American Diabetes Association (ADA) diagnostic evidence is available to suggest that at least 30% of the criteria (fasting glucose ≥126 mg/dl, or two-hour plasma excess in the prevalence of T2D is the result of influences glucose ≥200mg/dl after a standard, 75g oral glucose by environmental determinants; this estimate has been load).14 We accepted T2D diagnosis if it was stated in the previously documented in Mexican origin population.7 death certificate. We defined impaired fasting glucose as Moreover, a new light has been shed on this complex >100 and <126mg/dl and impaired glucose tolerance as phenomenon, as a result of the recent identification of >140 and <200mg/dl in the two hour postglucose load, a gene, previously unrecognized as an associated ge- as the ADA recommends. netic signal in Mexican origin population.8 This gene, Individuals who met the diagnostic criteria for T2D SLC16A11, with functions still insufficiently studied, at baseline (prevalent diabetic cases) were excluded from could explain about 28% of the excess of T2D seen in this analysis. The population at risk was 1 939 subjects. Mexican origin population. All participants who subsequently developed T2D, It is reasonable to consider that the growth of the regardless of time of onset, where compared with those T2D epidemic might be the result of the interaction who remained non diabetic throughout the study, with between genetic predisposition and a high risk environ- complete information. We used baseline characteristics ment.9 The epidemic of T2D is a major cause of mortal- in both groups for comparison. Individuals who had ity and morbidity, its care and complications represent incomplete follow-up were excluded. already an enormous and growing health problem of We identified all subjects with incomplete follow-up the highest priority.10 The prevalence of obesity and (586) and compared baseline characteristics, with the cor- impaired glucose tolerance11,12 was reported already responding variables of converters and non converters. high more than 20 years ago in Mexico. Predictably these Data were processed using the statistical package determinants have increased and fueled the growth of STATA 11.0.* Descriptive statistics of all variables were the T2D epidemic. Since there are several determinants obtained. Multiple logistic regression analysis was inherent to each particular environment/population in- used to explore variables potentially associated with teraction, it is potentially useful to identify those risk fac- the conversion to T2D. We investigated the following tors playing the most significant role in any given time variables: Positive family history for T2D, body weight, and circumstances. Hereby we present an analysis of age at baseline, body mass index, other anthropometric the risk factors associated with the long term incidence variables used to estimate the distribution of body adi- of T2D in Mexican population and describe phenotypic posity, fasting, and 2hrs post load insulin and glucose. characteristics amenable for preventive intervention. We also included total cholesterol, HDL, LDL, tobacco consumption, triglycerides, maximum weight in life Materials and methods and physical activity. Variables with heavy asymmetric distribution were converted to logarithmic scale in the The Mexico City Diabetes Study (MCDS) is a popu- logistic regression model. lation-based, prospective research designed to char- acterize the prevalence, incidence and natural history Results of T2D and cardiovascular risk factors, in low-income urban inhabitants of Mexico City. Methods have been With the established diagnostic criteria, we found 732 previously described.13 The baseline phase started in cases of T2D (32%). Of these, 343 (15%) were found at base- 1990 with 2 282 men and non-pregnant women (35 to 64 line (137 men and 206 women). This group was labeled years of age). There has been three subsequent phases as prevalent cases and was excluded from this analysis. with similar study protocols (1994, 1998 and 2008). This During the following phases of the study, 389 (17%) par- research was approved by the Institutional Review Board of the Instituto Nacional de Salud Pública and the Centro de Estudios en Diabetes. Informed consent was * StataCorp. Stata Statistical Software: Release 11. Texas: StataCorp obtained from the participating subjects, in accordance LP, College Station; 2009.

318 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Risk factors and phenotype of converters to diabetes in Mexican population Artículo original ticipants converted from non diabetic status to T2D and circumferences, waist/hip ratio, subscapular and tricipi- were labeled as converters (164 men and 225 women). The tal skin folds, subscapular/tricipital ratio, and systolic individuals that were non diabetic at baseline and that had and diastolic blood pressure were all significantly higher complete follow-up information in order to ascertain their in converters compared to non converters. non diabetic status throughout the entire follow-up were In table II we present the results of the comparison 964, and were labeled as non converters. of selected baseline metabolic variables of converters In table I, we present the results of the comparison vs. non converters. It can be noted that converters had of selected baseline variables between converters and significantly higher fasting glucose and two hours post non converters. It can be noted that individuals in the glucose load (though still in normal range) and insulin, converter stage had more often a positive family history total cholesterol and triglycerides compared to the mean for T2D, 4 vs 1% for both parents, 4 vs 1% for both brother values observed in non converters. As expected, HDL and/or sister. Also, converters had significantly higher cholesterol was lower in converters. maximum weight in life compared to non converters, 76 The hiperinsulinemic condition of the converters is kg vs 70 kg, p<.05. Similarly, BMI, weight, waist and hip evidenced by the results of the fasting and two hours post

Table I Comparison of sociodemographic, physiological and physical features among non converters and converters to T2D. Mexico City Diabetes Study (1990-2008). Distrito Federal, Mexico, 2014

Variables Non converters n=964 Converters n=389 n (%; 95%CI) Men n=397 Women n=567 n (%; 95%CI) Men n=164 Women n=225 Parents Mother 120 (13;10.0-15.0) 58 62 74 (20; 16.0-24.0) 24 50 Father 77 (8; 6.0-10.0) 28 49 32 (8; 6.0-12.0) 17 15 Both 9 (1; 0.4-1.7) 6 3 16 (4; 2.0-7.0) 6 10 None 732 (76; 73.0-79.0) 297 435 250 (67; 62.0-72.0)‡ 110 140 Brothers Brother 62 (7; 5.0-8.0) 33 54 22 (6; 4.0-9.0) 12 10 Sister 57(6; 5.0-8.0) 33 56 37 (10; 7.0-13.0) 10 27 Both 13 (1; 0.7-2.0) 10 14 15 (4; 2.0-6.0) 4 11 None 818 (86; 82.0 -87.0) 550 774 305 (80; 7.0-8.0)‡ 133 172 Hypertension 100 (10; 8.0-12.0) 44 56 66 (17; 13.0-21.0) 37 29

Mean (95%CI) Men n=397 Women n=567 Mean (95%CI) Men n=164 Women n=225

Wt (kg) 67 (66-68) 71 64* 74 (72-75)* 78 71* MWL (kg) 70 (69-71) 75 66* 76 (75-78)* 82 72* 20ys weight (kg) 54 (53-54) 58 50* 54 (52-55) 57 51* BMI (kg/m2) 27 (27-28) 26 28* 30 (30-31)* 29 31* WC (cm) 95 (94-95) 93 96* 101 (100-102)* 98 104* HC (cm) 98 (98-99) 96 100* 102 (102-104)* 99 106* W/h ratio 0.96 (0.96-0.97) 0.97 0.96 0.98 (0.98-0.99)* 0.99 0.98 Subscapular 26 (26-27) 23 29 32 (31-33)* 28 34* SF (cm) Tricipital SF (cm) 21 (20-22) 14 26* 25 (23-26)* 17 30* Sub/tri 1.5 (1.4-1.5) 1.9 1.2* 1.5 (1.4-1.6) 2 1.2* Systolic-BP (mmHg) 116 (115-117) 118 114* 119 (118-121)* 122 118* Diastolic-BP (mmHg) 72 (71-73) 74 70* 76 (74-77)* 78 74*

U * p<.05 ‡ Pearson´s x2<.05

T2D: type 2 diabetes WC: waist circumference Wt: weight HC: hip circumference MWL: maximum weight in life W/h: waist/hip ratio 20ys: 20 years of age SF: skin fold BMI: body mass index BP: blood pressure

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 319 Artículo original González-Villalpando C y col.

Table II Metabolic differences between non converters and converters to T2D. Mexico City Diabetes Study (1990-2008). Distrito Federal, Mexico, 2014

Variables Non converters n=964 Converters n=389 Mean (95%CI) Men n=397 Women n=567 Mean (95%CI) Men n=164 Women n=225

Fasting glucose (mg/dl) 82 (81.7-83) 83 82 90 (89-91)* 90 90 Two hours post-glucose load (mg/dl) 98 (96-100) 90 103* 123 (119-126)* 118 126* Fasting insulin (IU/ml) 14 (13-15) 13 15* 20 (19-21)* 20 20 Two hours insulin post glucose load (IU/ml) 82 (77-87) 68 92* 128 (119-137)* 112 141* Total cholesterol (mg/dl) 190 (187-193) 190 189 192 (188-197)* 197 189* Triglycerides (mg/dl) 196 (186-204) 234 169* 239 (222-256)* 288 204* HDL (mg/dl) 34 (33-34) 31 35* 31 (30-32)* 28.6 32* LDL (mg/dl) 122 (120-124) 123 122 123 (120-126) 126 120 U * p<.05 T2D: Type 2 diabetes HDL: High density lipoproteins LDL: Low density lipoproteins

glucose load, glucose and insulin levels. The difference Table III in BMI among the groups should be taken into account Logistic regression model for the risk of conversion for an appropriate interpretation of these results. to T2D. The Mexico City Diabetes Study In the non converter group (964) we identified 37 (1990-2008). Distrito Federal, Mexico, 2014 subjects (4%) with impaired fasting glucose and 75 (8%) with impaired glucose tolerance. In the converters (389) Variable OR 95%CI p we identified six (1.5%) individuals with impaired fasting Diabetes background glucose and 110 (28%) with impaired glucose tolerance. None Ref – – In table III we present the results of the multiple Mother 0.72 (0.32-1.56) .396 logistic regression analysis, including selected variables Father 0.71 (0.42-1.18) .163 potentially associated to an increased probability of Both 2.5 (0.65-13.33) .188 conversion to T2D. Significant differences can be noted Baseline age (years) 0.96 (0.94-0.98) .000 at: age at baseline, OR 0.96 (95%CI 0.94-0.98); BMI at Baseline BMI (kg/m²) 1.1 (1.05-1.15) .000 baseline, OR 1.1 (95%CI 1.05-1.15); maximum weight Log-MWL (kg) 3.9 (1.3-11.0) .014 in life, OR 3.9 (95%CI 1.3-11.0); fasting glucose, OR 1.02 Fasting glucose (mg/dl) 1.02 (1.00-1.03) .007 (95%CI 1.0-1.03); glucose two hours post load, OR 1.02 Two hours post-load glucose (mg/dl) 1.02 (1.01-1.02) .001 (95%CI 1.01-1.02); years of smoking, OR 1.02 (95%CI Log-triglycerides (mg/dl) 1.05 (0.99-1.11) .096 1.01-1.03), and HDL, OR 0.98 (95%CI .96-.99). The total Tobacco use (years) 1.02 (1.01-1.03) .002 physical activity, estimated in metabolic equivalents Physical activity (METs) 1.00 (1.00-1.01) .004 (METs) by the questionnaire we used, had neutral OR HDL cholesterol (mg/dl) 0.98 (0.96-0.99) .040 1.00 (95%CI 1-1.01). Goodness of fit tests were carried *Adjusted by sex, education and total calories out showing good concordance of the model. T2D: type 2 diabetes In table IV we present the comparison of selected Log-MWL: log transformation of maximum weight of life baseline characteristics corresponding to converters and HDL: High density lipoproteins non converters compared to individuals who had incom- plete follow-up (attrition) and consequently we were unable to unequivocally ascertain their diabetic status. It can be noted that the differences observed suggest that Discussion the group with incomplete follow-up has an intermediate profile between converters and non converters. The stage that precedes the conversion to T2D is a phase Even though there are some differences, the glucose of the natural history of T2D that is being explored in- values of the attrition group (both fasting an two hours) tensively. Evidence shows that significant dysfunctional resemble those of the non converter group. alterations exist before the occurrence of the disglycemic

320 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Risk factors and phenotype of converters to diabetes in Mexican population Artículo original

Table IV Comparison between individuals with incomplete follow up (attrition group) vs non converters group and vs converters. The Mexico City Diabetes Study (1990-2008). Distrito Federal, Mexico, 2014

Attritions n=586 Non converters n=964 Converters n=389 Variables§ Mean (SD) Mean (SD) Mean (SD) Sex‡ 0.59 (0.02) 0.59 (0.02) 0.58 (0.03) Age (years) 46.3 (8.1) 46.4 (8.1) 46.2 (7.5) Marital status‡ 0.81 (0.01) 0.81 (0.01) 0.81 (0.2) Years of education 5.2 (3.8) 5.8 (3.8)* 5.6 (3.8) Years of smoking 17.4 (11.7) 16.6 (11.5) 18.4 (12.9) Fasting glucose (mg/dl) 83.7 (12) 82.5 (11.2)* 89.7 (12.4)* Two hours post-glucose load (mg/dl) 104 (32.4) 98.3 (27.7)* 123 (33.8)* BMI (kg/m²) 27.7 (4.2) 27.3 (3.9)* 30 (4.7)* Weight at age 20 (kg) 52.5 (8.4) 53.8 (9.2)* 53.8 (9.2)* Triglycerides (mg/dl)# 200.6 (134) 195.5 (136) 239.5 (172)* Total cholesterol (mg/dl)# 186.6 (41) 190 (43) 192.2 (44)* Systolic blood pressure# (mmHg) 117.4 (17.2) 115.9 (17.2)* 119.6 (16.2)* Diastolic blood pressure# (mmHg) 73.1 (11) 72 (10)* 75.7 (10)* Waist circumference (cm) 96.3 (13.2) 94.6 (10.9)* 101 (13.2)* Waist/hip ratio 0.97 (0.07) 0.96 (0.07) 0.98 (0.06)* Physical activity (Met)# 278 (47) 276 (44) 281 (44)

* Statistically significant for a difference means test ‡ Proportions § At baseline stage # Log transformed T2D: type 2 diabetes SD: standard deviation

disruption, recognized as the onset of T2D. The pheno- remaining without conversion to T2D. This informa- typic characteristics hereby described, that mark the tion should trigger action at much earlier phases of differences between converters and non converters, even the disease, as it has been recommended recently.15 at the non diabetic stage (like glucose) are amenable to The vulnerability of the Mexican origin population identification at the primary care setting. Consequently, to the deleterious consequences of obesity has been this information can be used in preventive interven- informed.16 Data from table II reveal consistent and tion. We pursue through this investigation to draw the expected findings. Fasting glucose and insulin found attention of all involved actors, to focus in this stage of within “normal” range in both groups are higher in the the natural history of T2D. The differences between the converter group, suggesting the stage of insulin resis- mean values of certain metabolic variables, although tance, well recognized as an indicator of future T2D. subtle (apparently normal) are of significance. This The results of the multiple logistic regression model should raise the level of alertness of the system. show that recognized factors have an important contribu- Results shown in table I imply that converters have tion to the risk of conversion to T2D and are confirmed indicators that could be heralding the eventual conver- by our study.17,18 Smoking has a significant impact in the sion to T2D, or perhaps have a “subclinical” form of model studied. This information should be considered the disease in the process of declaring itself with more in the description of the phenotype of the subject at risk, evident manifestations. The anthropometric variables, especially since in our cohort a substantial proportion of shown to be different between the converters and the participants (predominantly males) were smokers.19 non converters, are important since they represent the The comparison of the variables of the group with magnitude and type of distribution of body adiposity, incomplete follow-up (attrition group) with the convert- a recognized risk factor associated with the conversion ers and the non converters gives us margin to consider to T2D. The self-reported maximal weight in life is of that bias, although occurring, is under reasonable level. interest, in that converters report a maximal weight in It is of practical importance to underscore the fact life significantly higher than the reported by individuals that more than 70% of converters emerge from normal salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 321 Artículo original González-Villalpando C y col. glucose tolerance. The current paradigm tends to con- 8.The SIGMA type 2 diabetes consortium. Sequence variants in SLC16A11 are a common risk factor for type 2 diabetes in Mexico. sider that high risk starts at impaired fasting glucose or Nature 2014;50(7486):97-101. impaired glucose tolerance, so perhaps this could imply a 9. González-Villalpando C, Stern MP, González-Villalpando ME, Rivera missed opportunity for timely preventive intervention. MD, Simón J, Islas S, et al. The Mexico City Diabetes Study: A population The interplay between length of follow-up and selec- based approach to the study genetic and environmental interactions in tion bias as a natural result of the long follow-up should the pathogenesis of obesity and diabetes. Nutr Rev 1999;57(5):s71-s77. 10. Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud. be recognized as the strength/limitation ratio. This is the México. Estadísticas de mortalidad en México: muertes registradas en el only study in Mexico with these characteristics. año 2003. Salud Publica Mex 2005;47(2):171-187. The conversion to T2D in Mexican population is 11. González-Villalpando C, Stern MP. La obesidad es un factor de riesgo high and could get even higher,20 reaching levels seen in cardiovascular con gran prevalencia en México. Estudio en población the Mexican American and Pima Indian population.21,22 abierta. Rev Invest Clin 1993;45(1):13-21. 12. González-Villalpando C, Stern MP, Villalpando E, Hazuda H, Haffner, Since the cost associated to T2D care is already high and Lisci E. Prevalencia de diabetes mellitus e intolerancia a la glucosa 23,24 will increase, and the results of the current model en una población urbana de nivel económico bajo. Rev Invest Clin of care are recognized as not effective,25 this ominous 1992;44(3):321-328. scenario demands a systematic translational effort 13. Burke JP, Williams K, Haffner SM, Gonzalez-Villalpando C, Stern MP. in order to investigate strategies designed to apply Elevated incidence of type 2 diabetes in San Antonio Texas, compared with that of Mexico City, Mexico. Diabetes Care 2001;24(9):1573-1578. evidence-based information in preventive endeavors. 14. American Diabetes Association. Standards of Medical Care in Diabe- 26 The call for innovative action is now. tes 2013. Diabetes Care 2013;36:s11-s66. 15. Gillman MW, Ludwig DS. How early should obesity prevention start? Acknowledgements N Engl J Med 2013;369:2173-2175. 16. Valdez R, González-Villalpando C, Mitchell B, Haffner S, Stern M. Differ- ential impact of obesity in related population. Obes Res 1995;3:223s-232s. The Mexico City Diabetes Study grants support: RO1HL 17. Meigs JB, Williams K, Sullivan LM, Hunt KJ, Haffner S, Stern PM, et 24799 from the National Heart, Lung and Blood Insti- al. Using metabolic syndrome traits for efficient detection of impaired tute, USA; Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología glucose tolerance. Diabetes Care 2004;27(6):1417-1426. (2092, M9303, F677-M9407, 251M & 2005-C01-14502, 18. Ferrannini E, Nannipieri M, Williams K, González-Villalpando C, SALUD 2010-2-151165. Red de Tecnologías de la In- Haffner SM, Stern MP. Mode of onset of type 2 from normal or impaired glucose tolerance. Diabetes 2004;53(1):160-165. formación. Proyecto Cómputo Ubicuo-Salud Ubicua 19. González-Villalpando C, Stern M, Arredondo B, Mitchell B, Valdez Registro 194802). R, Haffner S. Consumo de tabaco en la Ciudad de México. Salud Publica Mex 1994;36(1):46-50. Declaration of conflict of interests. The authors declare that they have no 20. Gonzalez-Villalpando C, Dávila-Cervantes CA, Zamora-Macorra M, conflict of interests. Trejo-Valdivia B, González-Villalpando ME. Incidence of type 2 diabetes in Mexico. Results of the Mexico City Diabetes Study after 18 years of follow-up. Salud Publica Mex 2014;56(1):11-17. References 21. Karter AJ, Schillinger D, Adams AS, Moffet HH, Liu J, Adler NE, et al. Elevated rates of diabetes in Pacific Islanders and Asian subgroups. 1. Blas E, Karup S. Equity, social determinants and public health pro- Diabetes Care 2013;36:574-579. grammes. Geneva, Switzerland: WHO, 2010. 22. Pavkov ME, Hanson RL, Knowler WC, Bennet PH, Krakoff J, Nelson 2. Chen L, Magliano DJ, Zimmet PZ. The worldwide epidemiology of type RG. Changing patterns of type 2 diabetes incidence among Pima Indians. 2 diabetes mellitus present and future perspectives. Nat Rev Endocrinol Diabetes Care 2007;30:1758-1763. 2011;8:228-236. 23. Arredondo A, Zuñiga A. Economic consequences of epidemiologi- 3. Agrawal S, Ebrahim S. Prevalence and risk factors for self-reported cal changes in diabetes in middle-income countries. The Mexican Case. diabetes among adult men and women in India: findings from a national Diabetes Care 2004;27:104-109. cross-sectional survey. Public Health Nutr 2012;15(6):1065-1077. 24. Ávila-Burgos L, Cahuana-Hurtado L, González-Domínguez D, 4. Popkin BM, Adair LS, Ng SW. Global nutrition transition and the pan- Aracena-Genao B, Montañez-Hernández JC, Serván-Mori EE, et al. demic of obesity in developing countries. Nutr Rev 2012;70(1):3-21. Cuentas en diabetes mellitus, enfermedades cardiovasculares y obesidad, 5. Franks P, Pearson E, Florez JC. Gene-environment and gene-treatment México 2006. Ciudad de México/Cuernavaca, México: Instituto Nacional interactions in type 2 diabetes: progress, pitfalls, and prospects. Diabetes de Salud Pública, 2009. Care 2013;36(5):1413-1421. 25. González-Villalpando C, López-Ridaura R, Campuzano JC, González- 6. Federación Internacional de Diabetes. Plan mundial contra la diabetes Villalpando ME. The status of diabetes care in Mexican population: Are 2011-2021 [Online monograph]. Bruselas [Accessed at 2013 November we making a difference? Results of the National Health and Nutrition 4]. Available on: http://www.idf.org/sites/default/files/attachments/GDP- Survey 2006. Salud Publica Mex 2010;52 suppl 1:s36-s43. Spanish.pdf 26. González-Villalpando C, López-Ridaura R, Lazcano E, González-Villal- 7. Stern MP, González-Villalpando C, Mitchel B, Villalpando C, Haffner S, pando ME. And now what? Time for daring innovation. Salud Publica Mex Hazuda H. Genetic and environmental determinants of type II diabetes in 2010;52 suppl 1:s80-s83. México City and San Antonio. Diabetes 1992;41:484-492.

322 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 VIH en individuos de 15 a 49 años en México, 2012 Artículo original Seroprevalencia de VIH en población mexicana de entre 15 y 49 años: resultados de la Ensanut 2012 Juan Pablo Gutiérrez, PhD,(1) Héctor Sucilla-Pérez, MHML,(2) Carlos J Conde-González, PhD,(3) José Antonio Izazola, DSc,(2) Martín Romero-Martínez, PhD,(1) Mauricio Hernández-Ávila, DSc.(4)

Gutiérrez JP, Sucilla-Pérez H, Conde-González CJ, Gutiérrez JP, Sucilla-Pérez H, Conde-González CJ, Izazola JA, Romero-Martínez M, Hernández-Ávila M. Izazola JA, Romero-Martínez M, Hernández-Ávila M. Seroprevalencia de VIH en población mexicana HIV seroprevalence among Mexicans age 15 to 49: de entre 15 y 49 años: resultados de la Ensanut 2012. results from the National Health & Nutrition Survey 2012. Salud Publica Mex 2014;56:323-332. Salud Publica Mex 2014;56:323-332.

Resumen Abstract Objetivo. Estimar la seroprevalencia de VIH en población Objective. To estimate the HIV seroprevalence among mexicana no institucionalizada de 15 a 49 años, y aspectos Mexicans aged 15 to 49 years old and living in households, selectos del perfil de la población serorreactiva. Material y and to describe the profile of serorreactive individuals. métodos. Estudio transversal con una muestra probabilística Materials and methods. Cross-sectional study with a na- de la población del país de 15 a 49 años, con información tional probabilistic sample of individuals aged 15 to 49 years sobre comportamientos obtenida por entrevista directa en with behavioral data from direct interview (face-to-face) at los hogares y determinación de anticuerpos para VIH en households and HIV screening using capillary blood collected sangre capilar. Resultados. Se identificó una seroprevalen- from the same individuals. Results. A seroprevalence of cia de 0.15% (IC95% 0.09-0.21) en la población de 15 a 49 0.15% (95%CI 0.09-0.21) was estimated for Mexicans aged años; de 0.07% (IC95% 0.03-0.11) en mujeres, y de 0.24% 15 to 49; seroprevalence among women was 0.07% (95%CI (IC95% 0.11-0.36) en hombres. La población serorreactiva a 0.03-0.11) and 0.24% (95%CI 0.11-0.36) for men. HIV ser- VIH son hombres jóvenes, de mayor nivel socioeconómico orreactive population is composed of younger men, with a en relación con la población general y con información que higher socioeconomic level compared to the general popula- sugiere una mayor cobertura por la seguridad social (49.9% en tion, and with a higher insurance coverage –social protection serorreactivos contra 34.5% en no serorreactivos). El 49.4% on health in general and social security in particular. Only de los serorreactivos contra 18.5% de los no serorreactivos 50% of the serorreactive individuals may be aware of their se había realizado al menos una prueba de detección de VIH. status as living with HIV. Conclusions. The estimated HIV Conclusiones. La seroprevalencia de VIH estimada en la seroprevalence in the NHNS 2012 suggests a stable pattern Encuesta Nacional de Salud y Nutrición (Ensanut) 2012 sugiere since 2000. The estimated prevalence among individuals 15 que ésta se ha mantenido relativamente estable desde 2000. La to 49 years was adjusted both for selection bias correction estimación representa alrededor de 104 000 personas (rango and to include MSM estimations (under the assumption that de entre 53 000 y 126 000) de 15 a 49 años que viven con MSM is a population hard to reach in a household survey), VIH en México (75% de los cuales son hombres), de los que resulting in a total seroprevalence of 0.23% and an estimated 50.6% desconocería su estatus serológico. Implementando un number of people with HIV of 140 000. modelo de corrección de sesgo y agregando a los estimados en hogar, los casos estimados entre población de hombres que tienen sexo con hombres (tanto homosexual como bisexual), la estimación de la seroprevalencia alcanzaría 0.23%, con un total de 140 000 personas de 15 a 49 años viviendo con VIH (con un intervalo estimado de entre 92 000 y 201 000 personas). Palabras clave: seroprevalencia de VIH; encuestas epidemio- Key words: HIV seroprevalence; health surveys; Mexico lógicas; México

(1) Centro de Investigación en Evaluación y Encuestas, Instituto Nacional de Salud Pública. Cuernavaca, México. (2) Centro Nacional para la Prevención y Control del VIH/sida. México DF, México. (3) Centro de Investigación en Salud Poblacional, Instituto Nacional de Salud Pública. Cuernavaca, México. (4) Dirección General, Instituto Nacional de Salud Pública. Cuernavaca, México.

Fecha de recibido: 29 de mayo de 2013 • Fecha de aceptado: 19 de junio de 2014 Autor de correspondencia: Dr. Juan Pablo Gutiérrez. Centro de Investigación en Evaluación y Encuestas, Instituto Nacional de Salud Pública. Av. Universidad 655, col. Santa María Ahuacatitlán. 62100 Cuernavaca, Morelos, México. Correo electrónico: [email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 323 Artículo original Gutiérrez JP y col.

e acuerdo con las más recientes estimaciones del que la infección por VIH se convierta en una condición Programa Conjunto de las Naciones Unidas para el crónica, así como la política en México para asegurar el SidaD (Onusida), para finales de 2011 había en el mundo acceso al tratamiento universal para personas con VIH 34 millones de personas viviendo con VIH, con una con indicación médica que lo requiera. Datos al corte prevalencia global en la población 15 a 49 años de 0.8% de septiembre de 2012 del Registro Nacional de Casos de y una amplia heterogeneidad entre regiones y países. VIH/sida indicaban que para la población de 15 a 49 años Durante 2011, 1.7 millones de personas fallecieron por se tenían notificados como vivos 50 541 casos de sida y VIH, en tanto que 2.5 millones de personas contrajeron 38 433 casos seropositivos al VIH. Al considerar la pro- la infección en el mismo año.1 yección mencionada a partir del modelo Spectrum, esto En América Latina, las estimaciones de Onusida se- implicaría que 60% de estos casos estarían notificados.2 ñalan para 2011 una prevalencia de 0.4% en la población El recibir atención de forma tardía se ha relacionado de 15 a 49 años, con un total estimado de 1.4 millones de con una menor efectividad del tratamiento, lo que limita personas viviendo con VIH, 83 000 nuevas infecciones y la calidad de vida de los individuos, además de provo- 54 000 fallecimientos.1 En México, la estimación realizada car un incremento en el costo de la terapia de primera por el Centro Nacional para la Prevención y Control línea que se va a recibir y, entre otros factores, como del Sida (Censida), en colaboración con Onusida, con resultado de la no realización oportuna de las pruebas base en información histórica disponible, incluyendo de detección.6,7 La evidencia para México ha mostrado encuestas probabilísticas y centinela mediante el modelo que las personas suelen ser diagnosticadas de forma Spectrum 4.47, sugería para 2011 una prevalencia de tardía. En un estudio con personas que viven con VIH, VIH en población de 15 a 49 años de 0.24%. Lo anterior se identificó que más de 80% acudió a la primera prueba representaba 147 137 personas viviendo con VIH en este de diagnóstico por presentar problemas de salud;8 en otro rango de edad.2 Es importante señalar que Spectrum es estudio se encontró que 61% de pacientes atendidos en un un modelo, es decir, una estimación de la seroprevalencia hospital de tercer nivel de atención y de alta especialidad a partir del uso de parámetros que se derivan de diversas en la Ciudad de México iniciaron tratamiento con conteos fuentes y con supuestos sobre el comportamiento de la de CD4+ menores a 200 por mm3 de 2001 a 2008.9 Esta epidemia. Para su estimación, incorpora los resultados tendencia se ha estado revirtiendo en los años recientes, de encuestas, como la que se reporta en este estudio, y de acuerdo con la información reportada por el Sistema de sobre seroprevalencia en poblaciones clave que son de Vigilancia Epidemiológica de VIH/sida de la Secretaría difícil ubicación en encuestas en hogares. de Salud: para 2011 se notificaron por primera vez en Desde el inicio de la epidemia, en México ésta se ha México más personas que viven con VIH asintomáticos caracterizado por ser de tipo concentrada, es decir, por que personas con diagnóstico de sida. Esto implica que si tener prevalencias superiores a 5% en grupos específi- bien el diagnóstico tardío sigue representando un reto, el cos de la población y por debajo de 1% en la población número de detecciones tempranas es cada vez mayor. general, y ser primordialmente de transmisión sexual. La identificación temprana de las personas que vi- Por ejemplo, estudios recientes han identificado la se- ven con VIH es esencial para la respuesta a la epidemia, roprevalencia de VIH entre hombres que tienen sexo tanto por lo que se refiere a asegurar el tratamiento opor- con hombres hasta en 16.9%, y en 7% entre usuarios de tuno como para la prevención de nuevas infecciones. drogas inyectables.3 Con el objetivo de contar con información actualiza- Históricamente, la información serológica de las da sobre el estado de la epidemia de VIH en México, en encuestas nacionales en hogares ha permitido contar con el marco de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición estimaciones de la seroprevalencia en población general 2012 (Ensanut 2012),10 se incluyó la toma de muestras en México. En 1987 la seroprevalencia entre mayores de de sangre en población de 15 a 49 años. Este documento 15 años se estimó en 0.06, y para el año 2000, a través presenta la seroprevalencia identificada en la Ensanut de la Encuesta Nacional de Salud 2000 (Ensa 2000), se 2012 y el perfil de la población por serorreactividad. estimó en 0.25% (IC95%: 0.14-0.45) para la población adulta (mayor a 20 años) y en 0.48% (IC95%: 0.26-0.92) Material y métodos para los hombres.4,5 Las estimaciones puntuales sugirie- ron la posibilidad de un incremento de la prevalencia El análisis que se presenta en este documento utiliza entre 1987 y 2000. la información recolectada por la Ensanut 2012; la des- Uno de los retos principales en relación con la epide- cripción del diseño y alcances de la misma se reportan mia de VIH ha sido el diagnóstico oportuno de la infec- en otro documento.11 En resumen, la Ensanut 2012 es ción, especialmente si consideramos el contexto actual, una encuesta probabilística en hogares, con un diseño en el que la terapia antiretroviral (TARV) ha permitido de muestra polietápico y estratificado, la cual incluyó la

324 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 VIH en individuos de 15 a 49 años en México, 2012 Artículo original obtención de muestras de sangre capilar recolectadas en igual número de individuos en el rango de 15 a 49 años papel filtro de todos los individuos seleccionados para (87% del total de muestras disponibles), seleccionadas entrevista individual que tenían entre 15 y 49 años en de forma aleatoria del total de muestras disponibles. el momento de la visita a los hogares. Las estimaciones Los ponderadores permiten realizar estimaciones derivadas de la Ensanut pueden tener sesgos debido a para el conjunto de la población del país en este rango de la exclusión de viviendas, pero para minimizar dichas edad y corregir el desbalance observado entre sexos. exclusiones, se tomaron las siguientes precauciones: a) el equipo de campo que hizo la selección de viviendas fue Determinación de anti-VIH en sangre capilar diferente al equipo de campo que realizó las entrevistas, y b) se hicieron hasta siete visitas por vivienda. La elución y análisis se realizaron bajo los algoritmos En particular, para este análisis se utiliza en conjun- y procedimientos estandarizados en el laboratorio de to información de los cuestionarios de adultos (20 años Banco de Sueros del INSP.12,13 o más), principalmente, y de adolescentes (10 a 19 años), La metodología seguida en este estudio para la así como los resultados de los análisis de laboratorio determinación de anticuerpos para VIH en la sangre para la identificación de anticuerpos contra VIH en las reconstituida fue la prueba de inmunoensayo de muestras de sangre seca. micropartículas de la marca Abbott, EUA. Todos los procedimientos de análisis se llevaron a cabo en un Recolección de muestras de sangre instrumento automatizado denominado Architect, fa- bricado por Abbott Laboratories, EUA. Posteriormente, En cada hogar visitado se seleccionó aleatoriamente las pruebas positivas se confirmaron mediante la prueba un individuo de 10 a 19 años, y uno de 20 años o más. de Western-blot de Bio-Rad, Francia. Las técnicas de A los individuos del subconjunto seleccionados para laboratorio aplicadas se realizaron de acuerdo con las entrevista individual de entre 15 y 49 años en las visitas instrucciones precisas de los respectivos fabricantes de de seguimiento para la obtención de bio-marcadores, se los reactivos de diagnóstico serológico. les solicitó el consentimiento informado para obtener muestras de sangre por punción capilar en papel filtro Análisis estadístico con el propósito de realizar determinaciones de VIH. Las muestras de sangre capilar recolectadas en papeles filtro Se realizó un análisis descriptivo para estimar el por- fueron obtenidas por personal capacitado en los hogares centaje de los individuos de la población nacional entre de los entrevistados y utilizando procedimientos ade- 15 y 49 años que son serorreactivos a VIH, así como la cuados para la obtención y desecho de los residuos pe- media o proporción (y el respectivo intervalo de con- ligrosos biológico-infecciosos. Los papeles filtro fueron fianza a 95%) de las características demográficas y de trasladados a las instalaciones del Instituto Nacional de comportamientos, comparando pruebas de diferencias Salud Pública (INSP) en Cuernavaca, en donde fueron (de medias o proporciones) entre los individuos sero- almacenados en refrigeración hasta su elución. rreactivos y los no reactivos. La proporción de seroreac- De un total de 48 067 individuos seleccionados tivos a VIH se estimó para el total de la población, por en los hogares de 15 a 49 años, se entrevistó a 40 578 sexo y por grupos de edad. (84.4%). La principal razón por la que no se logró la Sin duda, es posible que la estimación de la prevalen- entrevista fue la ausencia de los individuos (12.4% de los cia de VIH esté sesgada por la posible exclusión de grupos seleccionados), en tanto que la negativa a la entrevista poblacionales de alto riesgo. Por ello, como un ejercicio únicamente se presentó por parte de 2.1% de los selec- de análisis, a continuación se describe cuáles serían las cionados. De los individuos con entrevista completa, consecuencias de la exclusión hipotética de todos los para obtener muestra de sangre para el análisis de VIH, hombres que tienen sexo con hombres (HSH), población se identificó a 36 180 (la diferencia con las entrevistas que se ha documentado como la de mayor prevalencia de completas son los casos con más de un adolescente o VIH en México. Un análisis de todos los posibles sesgos adulto por hogar), de los cuales se obtuvo la muestra de va más allá de los objetivos de este artículo. 32 934 (91%). La ausencia del individuo fue la principal Para considerar el posible sesgo de selección de- razón para la no obtención de la muestra (5.2% de los bido a que alguna subpoblación con alta prevalencia seleccionados), en tanto que las negativas representaron pudiera ser excluida de la encuesta, se estimó un valor 3% de los seleccionados. La tasa total de respuesta con- ajustado de la seroprevalencia considerando en par- siderando cuestionario y muestra fue de 69 por ciento. ticular la información conocida sobre la misma entre En este documento se reporta el análisis de un total los HSH. Para ello, si w es el número de personas de de 28 760 muestras de sangre seca en papel filtro de la población excluida en la encuesta (es decir, los HSH salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 325 Artículo original Gutiérrez JP y col. bajo el supuesto de que esta población no se entrevistó) 49 años. De ellos, la Ensanut 2012 estima que cerca de y (N-w) el número de personas en la población incluida 92 000 individuos son seropositivos a VIH. La seropreva- en la encuesta, entonces una estimación de la prevalen- lencia estimada para el total de personas de 15 a 49 años cia en la población total es P = w/N Pw + (N-w)/N PE, es de 0.15% (IC95% 0.09-0.21) y para los hombres en el donde Pw es la prevalencia en grupo excluido y PE es la mismo grupo de edad de 0.24% (IC95% 0.110-0.36), en prevalencia estimada por la encuesta. tanto que para las mujeres es de 0.07% (IC95% 0.03-0.11), Finalmente, para considerar el posible sesgo de lo que resulta en una diferencia significativa. La razón selección en la población que se logró entrevistar, se entre hombres y mujeres es de 3.4 hombres con VIH analizaron las diferencias en un conjunto de caracte- por cada mujer. Por grupos de edad, la seroprevalencia rísticas de la población (edad, escolaridad, estado civil, entre adolescentes de 15 a 19 años es de 0.10% (IC95% condición de actividad, aseguramiento y problemas de 0.00-0.21), en tanto que entre adultos de 20 años o más salud) para identificar, en primer lugar, la dirección de es de 0.16% (0.09-0.23), con diferencias entre hombres las diferencias (mayor o menor entre los entrevistados y mujeres (cuadro I). en relación con los no entrevistados) y, posteriormente, Como se señaló, estos resultados corresponden al contrastando contra la prevalencia de VIH y estratifican- análisis de 28 760 muestras, de las cuales 43 (0.15%) do por las mismas variables, identificar la dirección del resultaron reactivas confirmadas por Western-blot. De posible sesgo en la estimación. Asimismo, se estimó un éstas, 18 de 16 589 (0.11%) correspondieron a mujeres y modelo de tipo Heckman en dos etapas para generar una 25 de 12 146 (0.21%) a hombres. El total de muestras que estimación no sesgada de la prevalencia. Para ello, en resultaron reactivas confirmadas corresponde a 96% de la primera etapa se estimó la probabilidad de participa- las reactivas por inmunoensayo de micropartículas (43 ción (ser entrevistado y haber proporcionado muestra) de 45), prueba usada para el tamizaje inicial. en función de características individuales relevantes y En el cuadro II se muestran las características demo- de aspectos operativos de la encuesta. A partir de esta gráficas, socioeconómicas y de comportamientos para la primera estimación, se obtuvo el inverso de la razón de población serorreactiva y no reactiva. Como se muestra, la Mills, el cual expresa el sesgo de selección y, al incluirse edad promedio de los individuos con VIH es de 33.0 años, en la segunda etapa, un modelo que expresa la probabi- y éstos son en promedio tres años mayores que los no lidad de serorreactividad en función de características reactivos (p<0.001). La población que resultó reactiva para individuales relevantes permite controlar por este sesgo. VIH son individuos jóvenes que en promedio reportaron Este abordaje ha sido utilizado en estudios previos con contar con 10.1 años de escolaridad, es decir, superior a el mismo propósito.14 secundaria completa, en tanto que los no reactivos tiene una educación promedio menor a secundaria completa Aspectos éticos (aunque la diferencia no es significativa). Por lo que se refiere al nivel socioeconómico (NSE), Para la Ensanut 2012 se obtuvo el consentimiento in- a diferencia de la distribución relativamente homogénea formado de los participantes, para lo cual se siguió un procedimiento revisado y aprobado por la Comisión de Ética del INSP, el cual incluyó, en particular, el Cuadro I consentimiento para la realización de la detección de Seroprevalencia (%) de VIH en población anticuerpos contra VIH. mexicana de 15 a 49 años por grupos de edad y El procedimiento específico para la realización de sexo. México, 2012 la prueba de VIH incluyó la autorización para contactar Grupo Seroprevalencia de VIH (%) (IC95%) a los individuos a través de la Secretaría de Salud en el Total Hombres Mujeres caso de resultar serorreactivos para la entrega de resul- tados, siguiendo el procedimiento estándar con conse- Población de 15 a 49 años 0.15 (n=43) 0.24 (n=25) 0.07* (n=18) jería. Este procedimiento se implementó considerando (0.09-0.21) (0.11-0.36) (0.03-0.11) tanto el hecho de que los análisis no se realizaron en el Población de 15 a 19 años 0.10 (n=4) 0.21 (n=4) NE momento de la obtención de las muestras como que se (<0.00-0.21) (<0.00-0.44) anticipaba una prevalencia muy reducida. Población de 20 a 49 años 0.16 (n=39) 0.24 (n=21) 0.09* (n=18) (0.09-0.23) (0.10-0.39) (0.04-0.14) Resultados * p < 0.05 NE: no estimable 10 De acuerdo con las estimaciones de la Ensanut 2012, en Fuente: análisis de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 2012 México viven 60.2 millones de individuos de entre 15 y

326 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 VIH en individuos de 15 a 49 años en México, 2012 Artículo original

Cuadro II Características de la población de 15 a 49 años, por reactividad a VIH. México, 2012 No reactivo Reactivo Variable p (n=28,719) (n=41) Características sociodemográficas individuales Edad 30.1 33.0 0.067 (29.9-30.2) (29.9-36.0) Sexo masculino (%) 47.3 75.3 0.000 (46.6-48.1) (61.1-89.6) Años de estudios 8.8 10.1 0.238 (8.7-8.9) (8.0-12.2) Trabaja 56.5 73.4 0.047 (55.7-57.4) (56.8-89.9) Asiste a la escuela 19.1 21.5 0.815 (18.4-19.8) (1.5-41.4) Tuvo un problema de salud en las dos semanas previas 12.8 11.7 0.825 (12.1-13.4) (2.1-21.3) El individuo es el jefe de hogar 33.6 64.6 0.002 (32.8-34.3) (44.5-84.6) Nivel SE I 25.1 18.7 0.335 (24.0-26.2) (5.5-31.8) II 19.0 24.5 0.476 (18.1-19.8) (9.3-39.8) III 19.5 12.8 0.251 (18.6-20.3) (1.4-24.2) IV 20.0 34.8 0.191 (19.2-20.8) (12.6-57.1) V 16.5 9.2 0.143 (15.5-17.4) (-0.5-18.9) Protección social en salud Ninguna 26.3 19.8 0.410 (25.4-27.2) (4.3-35.3) IMSS 28.4 40.5 0.233 (27.3-29.5) (20.6-60.3) ISSSTE 6.1 9.4 0.706 (5.6-6.7) <0.0-26.6) SPSS 37.7 30.2 0.369 (36.5-38.8) (14.0-46.5) Características sociodemográficas del hogar Jefe de hogar es mujer 20.0 27.6 0.479 (19.0-21.0) (6.4-48.9) Años de estudios de jefe de hogar 8.5 8.2 0.770 (8.3-8.7) (6.4-10.1) Características de actividad sexual del individuo Sexualmente activo 81.8 96.7 0.000 (81.2-82.4) (90.4-103.1) Edad de inicio de vida sexual 20.7 22.9 0.615 (20.4-21.0) (14.5-31.3) Usó condón en la primera relación 34.6 39.3 0.670 (33.6-35.6) (17.9-60.6) Usó condón en la relación más reciente 30.4 45.3 0.154 (29.5-31.3) (24.8-65.8) Ha recibido condones gratuitos 27.7 47.3 0.066 (26.9-28.6) (26.4-68.2) Se ha realizado una prueba de VIH alguna vez 18.5 49.4 0.004 (17.8-19.3) (28.6-70.3) Se realizó la prueba en los 12 meses previos (de los que se han hecho la prueba alguna vez) 34.3 21.1 0.203 (32.4-36.2) (0.8-41.4) Conoce el resultado de la prueba 90.8 100.0 0.000 (88.9-92.6) (100.0-100.0) p: valor de probabilidad de diferencia entre las medias o proporciones de los grupos SPSS: Sistema de Protección Social en Salud Fuente: análisis de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 201210 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 327 Artículo original Gutiérrez JP y col. de los no reactivos, los reactivos se concentran en el la población por las características analizadas. Como se cuarto quintil, esto es, en promedio las personas con VIH observa, existen diferencias significativas entre la pobla- son de mayor NSE, lo que es consistente con el mayor ción entrevistada y la no entrevistada para siete de las nivel educativo, sin que las diferencias en el porcentaje nueve variables incluidas en el caso de las mujeres (no de la población por quintil entre reactivos y no reactivos se observan diferencias en analfabetismo ni en haber sea significativa. presentado problemas de salud), en tanto que para los En términos de la protección social en salud, los hombres, las diferencias se presentan en analfabetismo. individuos reactivos tienen una mayor participación en Para el caso del porcentaje de solteros, la diferencia es el sector formal de la economía y, por lo tanto, tienen significativa a 90 por ciento. Estos resultados sugieren un afiliación a la seguridad social (IMSS e ISSSTE) (49.9 con- claro sesgo de selección en las mujeres y que este sesgo es tra 34.5% en los no reactivos), y una menor proporción prácticamente inexistente entre los hombres. de ellos no cuenta con protección social en salud (19.8 Para considerar el sesgo que podría introducirse contra 26.3% en los no reactivos). Al igual que en el caso por estas diferencias entre los individuos entrevistados previo, las diferencias en los porcentajes en la población y los no entrevistados, se siguieron dos abordajes: uno por tipo de seguro no resultaron significativas. exploratorio, enfocado en caracterizar la dirección del En términos de problemas de salud reciente, no se sesgo potencial al comparar en la población con infor- identificaron diferencias en el reporte de eventos en las dos mación la prevalencia estimada estratificando por las semanas anteriores a la entrevista entre ambos grupos. variables analizadas, y un segundo abordaje para buscar Por lo que se refiere al conocimiento de su estado una estimación que corrigiera el sesgo a través de un en relación con VIH, únicamente 49.4% de los reactivos modelo del tipo Heckman en dos etapas para generar se había realizado una prueba de detección del VIH una estimación no sesgada de la prevalencia. alguna vez en la vida; de éstos, 21.1% se había realizado En el cuadro IV se reportan las prevalencias esti- la prueba en los últimos 12 meses (10% del total); esto madas y se contempla si resultan significativas por las es, 50.6% de los individuos seroreactivos no conocía su variables de estratificación. Como se puede observar, el estado serológico por no haberse realizado detección alfabetismo entre los hombres, que haya jefa de hogar alguna previamente. Por otro lado, de los no reactivos, (sexo femenino) entre las mujeres y la presencia de pro- únicamente 18.5% se ha realizado alguna vez una prueba blemas de salud son aspectos que presentan diferencias de VIH; ésta sería entonces la población no reactiva que significativas, aunque es importante señalar que la signi- tiene certeza de su estatus serológico. ficancia también está afectada por el número de casos. De los individuos serorreactivos, únicamente 39.3% Al considerar las prevalencias observadas en las reportó haber utilizado condón en su última relación variables estratificadas y la diferencia en las mismas sexual, en comparación con 34.6% en los no reactivos (di- entre los seleccionados entrevistados y los no entrevis- ferencia no significativa). Por otra parte, es importante tados (cuadros III y IV), los posibles efectos serían los resaltar que la ausencia de diferencias significativas en siguientes: únicamente la condición laboral podría estar el reporte de haber usado condón en la primera relación generando una subestimación en la prevalencia, parti- implica que este indicador no permite identificar el uso cularmente entre mujeres en donde la diferencia entre consistente de protección. Esto es, si bien se ha documen- entrevistadas y no entrevistadas es mayor. El sesgo rela- tado que el uso de condón en la primera relación es un cionado con la asistencia a la escuela, analfabetismo, si la factor que predice adecuadamente la probabilidad de jefa de hogar es mujer y estar soltera podría, en el caso uso subsecuente de condón, la consistencia en el uso de de las mujeres, estar generando una sobreestimación en protección resulta más complicado de medir y al mismo la prevalencia. El sesgo por diferencia en entrevistados tiempo de mayor relevancia. de acuerdo con la condición de aseguramiento podría generar una sobreestimación para ambos sexos, en Identificación y caracterización del sesgo tanto que para el caso de problemas de salud no estaría afectando. Si consideramos la diferencia en el porcentaje La caracterización del sesgo parte de identificar las di- de solteros hombres, aun siendo marginalmente signi- ferencias en un conjunto de características que se consi- ficativa, podría generar una subestimación. deran relevantes en términos de la probabilidad de VIH Vistos estos resultados en conjunto con la pre- en la población de estudio. Al considerar las posibles valencia, la evidencia parece sugerir que en el caso diferencias entre hombres y mujeres, tanto en el sesgo de las mujeres el resultado de la encuesta podría ser para entrevista como en la dirección que éste podría tener una sobreestimación, en tanto que para el caso de los en el resultado, el análisis incluyó una estratificación por hombres habría evidencia marginal de una potencial sexo. En el cuadro III se presentan las características de subestimación. Este segundo aspecto es el que se busca

328 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 VIH en individuos de 15 a 49 años en México, 2012 Artículo original

Cuadro III Porcentaje o media (intervalo de confianza de 95%) de características seleccionadas de la población de 15 a 49 años con seroprevalencia de VIH, por sexo y condición de entrevista realizada. México, 2012

Mujer no Hombre no Variable entrevistada Mujer entrevistada p* entrevistado Hombre entrevistado p*

Trabaja 48.2 41.1 0.001 74.8 73.6 0.430 (44.0-52.4) (40.1-42.1) (71.9-77.7) (72.7-74.5) Asiste a la escuela 27.1 18.0 0.000 22.3 21.6 0.637 (23.4-30.7) (17.3-18.7) (19.5-25.1) (20.7-22.5) Analfabeta 3.4 4.4 0.125 4.8 3.4 0.041 (2.3-4.6) (3.9-4.8) (3.4-6.1) (3.0-3.7) Jefe de hogar mujer 15.8 20.4 0.004 4.1 3.2 0.183 (12.6-19.0) (19.6-21.3) (2.8-5.4) (2.8-3.6) Presentó un problema de salud 12.6 14.3 0.247 10.0 11.3 0.292 (9.7-15.5) (13.6-15.0) (7.8-12.3) (10.6-12.0) No asegurado 27.5 23.2 0.037 32.5 29.7 0.109 (23.4-31.5) (22.3-24.2) (29.1-35.8) (28.6-30.7) Soltero(a) 47.9 33.4 0.000 47.2 43.6 0.053 (43.9-51.9) (32.5-34.3) (43.8-50.7) (42.6-44.7) Años de estudio 9.9 9.0 0.000 9.1 9.3 0.341 (9.5-10.3) (8.9-9.1) (8.9-9.4) (9.2-9.4) Edad 28.7 30.1 0.002 28.7 29.3 0.112 (27.9-29.6) (29.9-30.2) (27.9-29.4) (29.1-29.5) p: valor de probabilidad de diferencia entre las medias o proporciones de los grupos Fuente: análisis de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 201210

Cuadro IV Seroprevalencia (intervalo de confianza de 95%) de VIH en la población de 15 a 49 años con seroprevalencia de VIH, por sexo y características seleccionadas. México, 2012

Mujeres Hombres No Sí p* No Sí p*

Trabaja 0.05 0.10 0.319 0.20 0.25 0.661 (0.01-0.09) (0.02-0.18) (-0.00-0.39) (0.10-0.40) Asiste a la escuela 0.08 0.04 0.244 0.22 0.29 0.710 (0.03-0.12) (-0.02-0.09) (0.10-0.35) (-0.06-0.64) Analfabeta 0.07 0.16 0.558 0.24 0.06 0.027 (0.03-0.10) (-0.15-0.47) (0.12-0.37) (-0.05-0.17) Jefe de hogar mujer 0.03 0.23 0.020 0.23 0.49 0.490 (0.00-0.05) (0.06-0.41) (0.10-0.35) (-0.24-1.22) Presentó un problema de salud 0.08 0.01 0.017 0.23 0.31 0.595 (0.03-0.13) (-0.01-0.04) (0.10-0.36) (0.03-0.58) Asegurado 0.08 0.03 0.177 0.26 0.18 0.478 (0.03-0.13) (-0.01-0.08) (0.11-0.41) (0.00-0.35) Soltero(a) 0.07 0.08 0.859 0.19 0.30 0.368 (0.02-0.11) (-0.01-0.16) (0.04-0.33) (0.09-0.51) p: valor de probabilidad de diferencia entre las medias o proporciones de los grupos Fuente: análisis de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 201210

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 329 Artículo original Gutiérrez JP y col. atender con la propuesta presentada para considerar en y bisexual), del total de hombres entre 15 y 49 años, una prevalencia global la información conocida para la habría adicionalmente, entre hombres y mujeres, 88 266 población de HSH en el país. personas que viven con VIH, para un total de 134 355, En el cuadro V se presentan los resultados del en este mismo rango de edad. modelo estimado para la corrección del sesgo. Como se A partir de esta información, y considerando el observa, la corrección genera una estimación ligeramen- total de la población mexicana entre 15 y 49 años, la te a la alza de la seroprevalencia de VIH en la población seroprevalencia alcanzaría 0.22%, esto es, 48% más que mexicana entre 15 y 49 años en los hogares, la cual llega la estimada directamente de hogares de 0.15%, con un a 0.16%, esto es, 0.01% mayor que la estimación sin valor que se encontraría por arriba del límite superior corregir y que se presenta en el cuadro I. del intervalo de confianza de la estimación con la in- formación obtenida en los hogares. Si se consideran las Estimación de la prevalencia total de VIH estimaciones del modelo para corrección del sesgo, la en población de entre 15 y 49 años seroprevalencia llegaría a 0.23%. Es importante señalar que el supuesto establecido de no traslape entre la po- Para estimar la prevalencia total en la población entre blación considerada por la Ensanut 2012 y la población 15 y 49 años se consideró la estimación conocida de HSH sugiere que esta estimación de la prevalencia total prevalencia de VIH entre la población HSH homosexual es el límite superior en el sentido de que es probable que de 17%15 y una estimación de la seroprevalencia en la haya algún traslape entre las dos poblaciones. población HSH bisexual de 4.4% realizada a partir de una encuesta llevada a cabo en siete zonas urbanas en Discusión México. A partir de estimaciones publicadas, se asumió que entre la población de hombres de 20 a 49 años, Los resultados de la Ensanut 2012 estimaron una se- alrededor de 0.4% únicamente tienen sexo con otros roprevalencia de VIH en la población de 15 a 49 años, hombres (lo que constituye la comunidad homosexual), que se ubicó en los hogares visitados de 0.15% (0.16%, que en este rango de edad sería de un total de 115 000 si se considera el modelo con corrección de sesgo). Al individuos, y que, considerando la prevalencia, se tra- considerar únicamente a la población de 20 a 49 años, duciría en 19 539 individuos VIH reactivos; en tanto, la la estimación sube a 0.16%. En el año 2000, la Ensa 2000 comunidad bisexual sería de 603 406 hombres, en los reportó una seroprevalencia de 0.25% para la población que, con la prevalencia estimada, habría 26 550 VIH de 20 años o más, si bien el intervalo de confianza de reactivos.16 Restando la comunidad HSH (homosexual 0.14 a 0.45% incluye la estimación puntal de 2012. En este sentido, la evidencia sugiere que la seroprevalen- cia se ha mantenido relativamente estable entre 2000 y 2012. Como un mecanismo adicional para contrastar Cuadro V la estimación de la seroprevalencia en 2012, se realizó Seroprevalencia (%) de VIH en población mexicana una estimación de la misma basada en las defunciones de 15 a 49 años con seroprevalencia de VIH, reportadas y el número reportado de nuevas infeccio- por grupos de edad y sexo, con corrección por nes, en un abordaje planteado por Oster.16 De este sesgo de selección a través de un modelo en dos análisis, la seroprevalencia estimada para 2012 sería etapas (tipo Heckman). México, 2012 de alrededor de 0.13%, esto es, dentro del intervalo de Seroprevalencia de VIH (%) (intervalo confianza de la estimación con la información recolec- Grupo de confianza a 95%) tada en la encuesta. Total Hombres Mujeres El perfil de la población que vive con VIH revela un grupo con mayor acceso a la seguridad social en Población de 15 a 49 años 0.16 0.25 0.07* comparación con la población no reactiva, e igualmen- (0.13-0.20) (0.18-0.32) (0.05-0.10) te de mayor nivel educativo y socioeconómico. Estos Población de 15 a 19 años 0.10 0.19 0.015* resultados son consistentes con lo que se ha documen- (0.03-0.17) (0.04-0.35) (0.014 – 0.016) tado sobre el perfil de la población HSH en México, lo Población de 20 a 49 años 0.17 0.27 0.09* que sugeriría un traslape entre ambos grupos (HSH y (0.13-0.21) (0.19-0.35) (0.06-0.12) reactivos) que es consistente con el conocimiento de la 18 * p < 0.05 epidemia en el país. Fuente: análisis de la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición 201210 Es importante señalar que una de las limitaciones importantes de las encuestas de hogares es que no

330 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 VIH en individuos de 15 a 49 años en México, 2012 Artículo original incluyen a la población que pasa poco tiempo en su población general, incluyendo a países desarrollados vivienda, que podría ser el caso de la población mayor- como los Estados Unidos y países europeos.19,20 mente afectada por la epidemia de VIH en México, los La consistencia entre la estimación en hogares hombres que tienen sexo con hombres, en general, y la y los cálculos de prevalencia a partir de las cifras de comunidad homosexual, en particular. De esta forma, mortalidad y de nuevas infecciones reportadas sugiere se espera que una encuesta en hogares subestime la tanto la estabilización de la prevalencia en México en prevalencia de VIH. Una estimación aproximada del un periodo amplio como la utilidad de las encuestas valor máximo que podría alcanzar la seroprevalencia en hogares para el monitoreo de la epidemia aun en un total requiere considerar la información conocida para contexto de epidemia concentrada. la población HSH entre quienes se ha documentado una Estas cifras sugieren que, si bien se ha logrado prevalencia de hasta 17%. En este documento se presenta contener la epidemia expresada en la seroprevalencia una aproximación a la prevalencia total bajo el supuesto nacional con valores por debajo de los latinoamericanos de que ningún individuo de la comunidad HSH haya y mundiales, es necesario fortalecer los esfuerzos para su sido entrevistado como parte de la encuesta en el hogar control con un enfoque particular en las poblaciones más (lo que supondría el límite superior de la estimación), que afectadas. El perfil generado de los serorreactivos puede resulta en una estimación de la seroprevalencia de 0.23%, permitir un incremento en la detección de infección por considerando ya la corrección del sesgo de selección.3 VIH en poblaciones similares que presenten comporta- La estabilidad que se sugiere en la seroprevalencia mientos que las exponen al VIH. Como resultado del ac- de VIH en la población mexicana de 15 a 49 años indica ceso universal al TARV, la mortalidad por VIH lleva una que la mortalidad por VIH y la incidencia han sido tendencia descendente a partir de 2009, por lo que aun relativamente equivalentes. En el contexto del creci- en un escenario de reducción en las nuevas infecciones, miento poblacional, esto ha mantenido sin cambios la la prevalencia podría no disminuir de forma inmediata. proporción de la población que vive con VIH, lo que En ese sentido, la expectativa de éxito en el corto plazo incrementa el número de individuos. es lograr que se estabilice la prevalencia en los niveles En términos de individuos, el intervalo de confianza observados. de la estimación de 0.23% presentada implicaría que habría entre 92 000 y 201 000 personas de entre 15 y 49 Agradecimientos años que viven con VIH en México, con un estimado puntual de 140 000 personas. Esta cifra es similar a la Este estudio contó con el financiamiento de la Secretaría estimación puntual de 147 137 personas con VIH del de Salud para la recolección de información, del Centro mismo rango de edad al cierre de 2011, reportada por Nacional para la Prevención y Control del VIH/SIDA Censida en 2012, que se basa en información previa (Censida) para la recolección y análisis de muestras, y disponible, que incluye encuestas probabilísticas de del Conacyt, proyecto 162418 del Fondo Sectorial de hogares previas y encuestas centinela.2 Investigación en Salud y Seguridad Social 2012 para el Por otra parte, el porcentaje de individuos reactivos análisis de muestras. que estaría en condiciones de conocer su estatus por El trabajo de campo para la recolección de la in- haberse realizado la prueba de detección alguna vez en formación y las muestras fue coordinado por Aurora la vida, de acuerdo con la encuesta, estaría en el orden Franco y Teresa Shamah Levy, a quienes agradecemos de 50% (con un intervalo de confianza de 29 a 70%), su excelente trabajo y el de sus equipos. Se reconoce la que resulta menor a la estimación puntal de Censida valiosa participación en el trabajo de laboratorio de las de 60%. Esto es, a pesar de los avances recientes, es siguientes personas: TL. Santa García Cisneros, Biol. necesario incrementar aun más la detección temprana Víctor Guerrero Lemus, Dra. Antonia Herrera Ortiz, de infección por VIH. M en C. María Olamendi Portugal, Dr. Miguel Sánchez Los resultados de una medición directa de la sero- Alemán y Biol. Manuel Velázquez Meza. prevalencia son de gran utilidad para estimar el número Declaración de conflicto de interés: Al momento de la realización de este de personas que viven con VIH en un país. En México se estudio, José Antonio Izazola fungía como director general y Héctor Sucilla cuenta con una larga trayectoria (desde 1987) de estima- Pérez como director de investigación operativa del Centro Nacional para ciones poblacionales de seroprevalencia al VIH a dife- la Prevención y el Control del Sida (Censida), institución dependiente de la Secretaría de Salud mexicana y responsable del control de esta epidemia en el rencia de la mayoría de los países que sólo cuentan con país. El Censida no participó en el muestreo, en la recolección de datos ni en estimaciones basadas exclusiva o fundamentalmente en el análisis de laboratorio y estadístico de la información de este estudio. encuestas centinela o muestras no representativas de la

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 331 Artículo original Gutiérrez JP y col.

12. Gutiérrez JP, Conde-González CJ, Walker DM, Bertozzi SM. Herpes Referencias simplex virus type 2 among Mexican high school adolescents: preva- lence and association with community characteristics. Arch Med Res 2007;38:774-782. 1. UNAIDS. UNAIDS Report of the Global AIDS Epidemic 2012. Geneva: 13. Hogrefe WR, Ernst C, Su X. Efficiency of reconstitution of immuno- Joint United Nations Programme on HIV/AIDS, 2012. globin g from blood specimens dried on filter paper and utility in herpes 2. CENSIDA. El VIH/SIDA en México 2012. México: Centro Nacional simplex virus type-specific serology screening. Clin Diagn LabImmunol para la Prevención y Control del SIDA, 2012. 2002;9:1338-1342. 3. Bautista-Arredondo S, Colchero A, Sosa-Rubí S, Romero-Martínez M, 14. Hogan DR, Salomon JA, Canning D, Hammitt JK, Zaslavsky AM, Bär- Conde C. Resultados principales de la encuesta de sero-prevalencia en nighausen T. National HIV prevalence estimates for sub-Saharan Africa: sitios de encuentro de hombres que tienen sexo con hombres. CIEE [in- controlling selection bias with Heckman-type selection models. Sexually ternet] 2012;2012(3). Disponible en: http://www.insp.mx/images/stories/ Transmitted Infections 2012;88 Suppl 2:i17-i23. doi: 10.1136/sextrans- Centros/CIEE/121115_resultadosEncuestaHSH.pdf. 2012-050636. 4. Valdespino JL, García-García MdL, Conde-González CJ, Olaiz-Fer- 15. Bautista-Arredondo S, Colchero MA, Romero M, Conde-Glez CJ, nández G, Palma O, Sepúlveda J. Prevalencia de infección por VIH en la Sosa-Rubí SG. Is the HIV epidemic stable among MSM in Mexico? HIV población adulta en México: una epidemia en ascenso y expansión. Salud prevalence and risk behavior results from a nationally representative Publica Mex 2007;49:s386-s94. survey among men who have sex with men. PLoS ONE 2013;8(9):e72616. 5. Valdespino-Gómez JL, García-García ML, Del Río-Chiriboga C, doi: 10.1371/journal.pone.0072616. Cruz-Palacios C, Loo-Méndez E, López-Sotelo A. Las enfermedades 16. Izazola-Licea JA, Gortmaker SL, Tolbert K, De Gruttola V, Mann J. de transmisión sexual y la epidemia del VIH/SIDA. Salud Publica Mex Prevalence of same-gender sexual behavior and HIV in probability house- 1995;37:549-555. hold survey in Mexican men. Journal of Sexual Research 2000;37(1):37-43. 6. Moreno S, Mocroft A, Monforte A. Medical and societal consequences 17. Oster E. Estimating HIV prevalence and Incidence in Africa from of late presentation. Antivir Ther 2010;15(S1):9-15. Mortality Data. B E J Econom Anal Policy 2009;10(1):1935-1982. 7. Giard M, Gambotti L, Besson H, Fabry J, Vanhems P. [Factors as- 18. Gutiérrez JP. Profile of gay men in Mexico City: results of a survey of sociated with the late management of HIV-infected patients: literature meeting sites. Trop Med Int Health 2012;17(3):353-360. doi: 10.1111/ review]. Sante Publiqu 2004;16(1):147-156. j.1365-3156.2011.02934.x. 8. Gutiérrez JP, Balandrán DA, Shiba AR. Evidencia de las prácticas de 19. ECDPCl/WHOEur. HIV/AIDS surveillance in Europe 2010. Stock- atención en personas con VIH en México. Reporte Proyecto CISIDAT. holm: European Centre for Disease Prevention and Control, 2011. Cuernavaca, México, 2011:22. 20. CDC. Monitoring selected national HIV prevention and care objec- 9. Crabtree-Ramírez B, Caro-Vega Y, Belaunzarán-Zamudio F, Sierra- tives by using HIV surveillance data –United States and 6 U.S. dependent Madero J. Alta prevalencia de diagnóstico tardío de VIH durante la era areas– 2010. HIV Surveillance Supplemental Atlanta: Centers for Disease TARAA en México. Salud Publica Mex 2012;54(5):506-514. Control and Prevention. [consultado el 15 de junio de 2014]. Disponible 10. Gutiérrez JP, Rivera-Dommarco J, Shamah-Levy T, Villalpando-Hernán- en: http://www.cdc.gov/hiv/library/reports/surveillance/2010/surveil- dez S, Franco A, Cuevas-Nasu L, et al. Encuesta Nacional de Salud y Nutri- lance_Report_vol_17_no_3.html. ción 2012. Cuernavaca, México: Instituto Nacional de Salud Pública, 2012. 11. Romero-Martínez M, Shamah-Levy T, Franco-Núñez A, Villalpando S, Cuevas-Nasu L, Gutiérrez JP, et al. Encuesta Nacional de Salud y Nutri- ción 2012: diseño y cobertura. Salud Publica Mex 2012;55(S2):332-340.

332 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas en México: el efecto en la distribución de las causas

Luis Manuel Torres, MD,(1) Ana Luisa Rhenals, MD,(1) Aline Jiménez, M en Est,(1) Dolores Ramírez-Villalobos, MSc,(2) Rocío Urióstegui, MD,(1) Miriam Piña, MD,(1) Humberto Rocha, Biol.(1)

Torres LM, Rhenals AL, Jiménez A, Torres LM, Rhenals AL, Jiménez A, Ramírez-Villalobos D, Urióstegui R, Piña M, Rocha H. Ramírez-Villalobos D, Urióstegui R, Piña M, Rocha H. Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Intentional search and reclassification of maternal deaths en México: el efecto en la distribución de las causas. in Mexico: The effect on the distribution of causes. Salud Publica Mex 2014;56:333-347. Salud Publica Mex 2014;56:333-347. Resumen Abstract Objetivo. Corregir la mala clasificación y mejorar la calidad Objective. To correct the misclassification and improve de la información sobre la mortalidad materna en México. the quality of information on maternal mortality in Mexico. Material y métodos. A través de los registros clínicos y Materials and methods. Using clinical records and verbal autopsias verbales, se estudiaron todas las defunciones cer­ autopsies, we studied all deaths certified as maternal deaths tificadas omoc maternas y una selección de defunciones de as well as a selection of deaths of women of childbearing mujeres en edad fértil, cuyas causas fueron consideradas age whose causes were considered as suspected of hiding como sospechosas de encubrir una muerte materna; todas a maternal death, all of which occurred during 2011 within ocurridas durante 2011 en México. Resultados. La búsqueda Mexico. Results. The deliberate search of maternal deaths intencionada y reclasificación de muertes maternas permitió and reclassification allowed the rescue of just over 100 deaths rescatar más de 100 muertes que no habían sido registradas that were not originally registered or coded as maternal ni codificadas inicialmente como maternas y se ratificaron o and confirmed or corrected the causes of death recorded rectificaron las causas anotadas en los certificados de defun- on death certificates as confirmed maternal deaths. This ción. Este procedimiento también permitió reclasificar como procedure also allowed the reclassification of 297 maternal muertes maternas 297 defunciones de la base preliminar del deaths of women in the groundwork of the National Institute Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Conclusiones. of Statistics and Geography. Conclusions. International La Búsqueda Intencionada y Reclasificación de Muertes Ma- Search and Reclassification of Maternal Deaths is a very useful ternas es un procedimiento muy útil para mejorar la calidad procedure for improving the classification of cases that were de la información sobre la mortalidad materna. not classified as maternal deaths and the effect was greater with the coding of indirect obstetric deaths. Palabras clave: muerte materna; certificado de defunción; Key words: maternal death; death certificate; fertile period; periodo fértil; estadísticas vitales; vigilancia epidemiológica; vital statistics; epidemiologic surveillance; Mexico. México

esde el año 2003, la Secretaría de Salud lleva a cabo la palmente al subregistro y a la mala clasificación, motivo Búsqueda Intencionada y Reclasificación de Muertes por el cual esta información es sujeta a vigilancia y co- MaternasD (BIRMM) en todo el país1-6 con el objetivo de rrecciones periódicas por organismos internacionales.7-8 contribuir a mejorar la calidad de la información sobre la La BIRMM es un procedimiento que incluye mortalidad materna, cuya subestimación se debe princi- investigación, documentación, análisis y codificación

(1) Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud. México. (2) Centro de Investigación en Sistemas de Salud, Instituto Nacional de Salud Pública. México.

Fecha de recibido: 12 de agosto de 2013 • Fecha de aceptado: 29 de abril de 2014 Autor de correspondencia: MD Luis Manuel Torres. Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud. Av. Paseo de la Reforma 450 – 11, Col. Juárez. 06600 Delegación Cuauhtémoc, México DF, México. Correo electrónico: [email protected]; [email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 333 Artículo original Torres LM y col. con la Clasificación Internacional de Enfermedades en nuestro país cuando se haga una evaluación de la (CIE-10),9 tanto de los casos confirmados como de los mortalidad materna desde el año 2002. sospechosos de encubrir una muerte materna. Este pro- cedimiento ha mostrado tener un impacto importante Material y métodos en la tendencia y distribución de las causas de muerte, al incorporar casos que no habían sido considerados Población y muestra previamente y corregir la mala clasificación en los con- firmados; todo esto debido a los errores en el llenado Se llevó a cabo un estudio retrospectivo que analizó la in- del certificado de defunción (CD) y a los problemas formación de la mortalidad materna en México durante de codificación. Por este motivo, su ejecución tiene un 2011 y se comparó con los resultados de años anteriores. carácter obligatorio en todo el país y está regulada en La población de estudio fue constituida por todas las el Manual de Procedimientos, publicado para tal fin defunciones por causas obstétricas directas e indirectas en el Diario Oficial de la Federación (DOF) mediante notificadas mediante diversas fuentes, además de las el Acuerdo Secretarial del 28 de diciembre de 2012.10 reportadas a través de los certificados de defunción La investigación y análisis de las muertes maternas (comprenden las categorías de la CIE-10: A34, B20-B24 tiene la finalidad de identificar los factores que la oca- con embarazo, C58, D39.2, E23.0, F53, M83.0, O00-O99). sionan, proporcionando evidencia de calidad en el mo- También se estudió una selección de muertes ocurridas nitoreo y facilitando la evaluación del cumplimiento de en mujeres en edad fértil, cuya causa básica de defun- metas de los programas públicos dirigidos a la atención ción (como las que aparecen en el anexo 1) resultaba de la mujer durante el embarazo, parto y puerperio. sospechosa de encubrir una muerte materna. Los documentos médicos y las autopsias verbales Para este estudio fue necesario recurrir a diversas se usan como información complementaria al CD para fuentes: a) Bases de datos de la Secretaría de Salud: Sis- efectuar la codificación y selección de la causa básica de tema Epidemiológico y Estadístico de las Defunciones muerte. Durante el proceso se realiza una selección de (SEED), Sistema Automatizado de Egresos Hospitalarios muertes de mujeres en edad reproductiva (10 a 54 años), (SAEH) y Sistema de Notificación de Muertes Maternas que son investigadas como sospechosas de encubrir una de la Dirección General de Epidemiología (DGE); b) muerte materna debido a que la causa básica podría ha- Bases de datos de mortalidad del Instituto Nacional ber sido una complicación de una causa obstétrica directa de Estadística y Geografía (Inegi); c) Listado de egre- o indirecta, que no se hizo explícita en el certificado.10 sos hospitalarios por defunción materna del Instituto Para la construcción de la razón de mortalidad Mexicano del Seguro Social (IMSS), Régimen ordinario y materna (RMM), México usa como denominador las del Régimen de Oportunidades (IMSS Oportunidades), proyecciones de nacidos vivos elaboradas por el Con- del Instituto de Seguridad y Servicios Sociales para los sejo Nacional de Población (Conapo),7 que corrige los Trabajadores del Estado (ISSSTE), de la Secretaría de la problemas de registro extemporáneo y subregistro que Defensa Nacional (Sedena), de la Secretaría de Marina afectan las estadísticas de nacimientos provenientes del (Semar) y de Petróleos Mexicanos (Pemex); d) Base de registro civil. datos del Sinac en donde se indicó que la madre había Los resultados del último Censo Nacional de fallecido, y e) Documentos de los casos confirmados y Población y Vivienda de 2010 muestran que las esti- descartados enviados por las entidades federativas e maciones de nacidos vivos elaboradas por el Conapo instituciones de salud al Centro Nacional de Equidad para la década anterior fueron menores que las cifras de Género y Salud Reproductiva (CNEGSR) y de ahí a observadas.11 Dicho aumento fue confirmado con los la Dirección General de Información en Salud (DGIS). datos obtenidos del Subsistema de Información sobre La documentación consistió en: a) certificados o ac- Nacimientos (Sinac), implementado en México en 2007. tas de defunción; b) resúmenes clínicos; c) cuestionarios Por este motivo se han efectuado nuevas estimaciones confidenciales de muerte materna; d) autopsias verbales; a partir de las recientes proyecciones del Conapo y los e) informes de necropsias; f) eslabones críticos y g) notas resultados del Sinac a partir de 2011.12 de expedientes, principalmente. Se consideró que la Debido a que la BIRMM es un procedimiento que información fue útil cuando además del certificado de ayuda a mejorar la información sobre la mortalidad ma- defunción se dispuso de uno o más de los documentos terna, el presente estudio tiene como objetivo describir mencionados. Toda esta documentación fue integrada su efecto en la tendencia y en el comportamiento de las por la DGIS en una base de datos. principales causas de muerte. Por todo lo anterior, es Para las muertes inicialmente captadas como muy importante tomar en consideración el efecto de la maternas se solicitó y obtuvo la documentación para búsqueda y de las modificaciones en el denominador ratificar o rectificar sus causas. Al final del año, las de-

334 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original funciones maternas fueron comparadas con las de las ficado de defunción, aquellas que fueron obtenidas de otras instituciones mencionadas anteriormente, incluido la información complementaria, así como la codificación el Inegi; asimismo, se solicitó la documentación de las inicial (sólo con el certificado) y la final (con la informa- que no habían sido captadas en el SEED. Los cambios a ción de los casos investigados). Con los datos finales se las causas de defunción resultantes del proceso fueron cuantificó la mala clasificación comparando el número entregados al Inegi para su incorporación en la base de defunciones encontradas en la BIRMM con el número oficial de esta institución. de muertes registradas inicialmente; se estimó la RMM Los casos sospechosos de ocultar una muerte materna y se revisaron los principales cambios en las causas de se obtuvieron en la DGIS a partir de la base de datos del muerte materna. SEED, cuya cobertura es nacional al igual que la del Inegi. Para esto, se empleó la ayuda de una aplicación informáti- Resultados ca ligada a este sistema. Se hizo una segunda selección por parte de médicos y codificadores que revisaron las causas A lo largo del año se revisaron 7 792 defunciones de de muerte de cada caso con base en criterios ya descritos mujeres en edad fértil, de las que se seleccionaron 2 473 en el Manual para la BIRMM,6 para obtener aquéllos con para una revisión detallada por haber sido registradas mayores probabilidades de ocultar una muerte materna. como maternas o ser casos sospechosos de encubrir una Estos últimos, deberían ser investigados en las entidades muerte materna; se contó con información útil (dos o federativas. Una selección parecida se llevó a cabo tam- más documentos) para 64.3% de ellas. Se confirmaron bién en las entidades federativas, principalmente con los 1 067 muertes maternas (cinco de ellas extemporáneas certificados de defunción, pero hasta la fecha está incom- reportadas por el Inegi) y en este caso la información pleta, motivo por el cual, la DGIS continúa coordinando fue útil para 96.4%. En 234 sospechosas la ratificación y supervisando el proceso de búsqueda hasta la fecha. o rectificación se hizo sobre lo consignado en la base La documentación obtenida del estudio de cada de datos del SEED, sin documentos adicionales (cua- caso de muerte materna es producto de la vigilancia dro I). epidemiológica activa, la cual se realiza de manera Se descartaron 1 370 muertes sospechosas, de las obligatoria a partir de la publicación, en el DOF, del cuales 195 correspondieron a causas externas (acci- acuerdo que establece la aplicación obligatoria en las dentes, homicidios y suicidios, en su mayoría durante instituciones públicas y privadas del Sistema Nacional el embarazo o puerperio) y se excluyeron 1 175 porque de Salud, de los componentes sustantivos y estratégicos las causas no tuvieron relación con complicaciones del Programa de Acción Arranque Parejo en la Vida y de obstétricas. Hubo 36 defunciones que quedaron la vigilancia epidemiológica activa de las defunciones pendientes de revisión por falta de información. Se maternas.13 Esto ha permitido el consentimiento de las encontraron tres muertes tardías (O96) después del autoridades correspondientes para el acceso a los regis- cierre estadístico que no pudieron corregirse en la tros de defunción y a los expedientes médicos, así como base del INEGI debido a que la información se recibió el consentimiento informado de todos los informantes mucho tiempo después (anexo 2). en el estudio a los que se les aplicó autopsia verbal. Recuperación de muertes Análisis de los datos maternas mal clasificadas

La información fue codificada y capturada en una base La comparación entre la base preliminar del Inegi y la de datos que incluye, además de las variables del certi- base obtenida al final del estudio reveló que el Inegi

Cuadro I Información para la clasificación final de las defunciones maternas 2011. México Dos o más documentos útiles Un documento Ningún documento Clasificación final de las defunciones Total % Subtotal % % Subtotal % Subtotal %

Total 2 473 100.0 1 591 100.0 64.3 648 26.2 234 9.5 Causas externas 195 7.9 29 1.8 14.9 26 13.3 140 71.8 No maternas 1 175 47.5 531 33.4 45.2 563 47.9 81 6.9 Maternas 1 067 43.1 1 029 64.7 96.4 38 3.6 0 0.0 Sin información 36 1.5 2 0.1 5.6 21 58.3 13 36.1

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 335 Artículo original Torres LM y col. contenía sólo 770 muertes maternas (72% de los que excepción de Quintana Roo y Baja California, cuyos finalmente fueron captados), de manera que el rescate cambios fueron mínimos (figura 1B). Sin embargo, la de muertes fue de 28% respecto de esa institución (237 RMM aumentó en 17 entidades federativas respecto estaban mal clasificadas entre las defunciones de muje- del año anterior. También destaca que diez entidades res en edad fértil y 60 no habían sido captadas por esa (México, Veracruz, Guerrero, Chiapas, Puebla, Distrito institución pero se encontraban en la base de datos la Federal, Michoacán, Chihuahua, Guanajuato y Jalisco) Secretaría de Salud). concentran casi 70% de las muertes del país (679) y que El cuadro II (A y B) muestra la concordancia la mayoría de ellas muestra una RMM por arriba de la resultante para cada grupo de causas y compara la media nacional (anexo 3 y 4). información de la causa básica del certificado de de- La muerte materna ocurre, en general, dentro de función con la obtenida con ayuda de la información la entidad de residencia habitual de la madre, pero en del caso. Para el caso del aborto, la codificación sólo algunas entidades, como el Distrito Federal y el Estado con el certificado de defunción había clasificado 48 de México, hay una gran movilidad de pacientes y las muertes, pero la BIRMM permitió corregir las causas y muertes pueden ocurrir en otra entidad que no es la de encontrar otras más, hasta alcanzar 74 casos. De éstas, residencia. En ambas entidades el número de muertes 19 fueron rescatadas de la clasificación de otras causas maternas ocurridas es similar, pero la RMM es diferen- obstétricas y ocho no eran originalmente maternas. Se te, no sólo por efecto del denominador sino porque se observó que en todos los grupos hubo reclasificación obtiene por entidad de residencia habitual en lugar de de causas y destaca que 124 muertes no fueron ini- por entidad de ocurrencia. cialmente consideradas como maternas (encubiertas), donde la mayoría de ellas estaba codificada como Mortalidad por causas obstétricas directas enfermedad cardiovascular, respiratoria y digestiva. (categorías O00-O95, CIE-10) Se observan otros cambios con las muertes maternas tardías o por secuelas que aumentaron de 22 a 61, y El número de defunciones por aborto (O00-O07) dis- en las defunciones obstétricas indirectas en donde 48 minuyó de 97 a 74 (23.7%) entre 2002 y 2011, en tanto de las 240 fueron obtenidas de casos que inicialmente que la RMM bajó 21%. Sin embargo, su peso relativo no habían sido registradas como maternas. respecto del total de la mortalidad materna permaneció prácticamente estacionario entre 7 y 8%. Se observó un Muertes maternas confirmadas y incremento en la proporción del embarazo ectópico, muertes usadas para obtener la RMM mientras que el peso del resto de los abortos descendió ligeramente. Sin embargo, el predominio del aborto no Del total de 1 067 muertes maternas, se excluyeron 96 especificado (no descrito como espontáneo o inducido) para el cálculo de la RMM (30 por coriocarcinoma, ya denota la persistencia de problemas para el registro que ocurren generalmente después de un año o más del correcto de las causas, aun con ayuda de información parto o aborto, 61 tardías o por secuelas (O96-O97) y complementaria al certificado de defunción, como el cinco extemporáneas [fallecidas entre 1965 y 2008 pero resumen clínico o la autopsia verbal (cuadro III [A y B]). registradas en 2011]). Con las restantes 971 se obtuvo Este problema de registro se refiere a que los médicos no la RMM de 50.7 por 100 000 nacidos vivos estimados, especifican en muchos casos si el aborto es espontáneo para lo cual se usaron las proyecciones del Conteo 2005 o inducido (médica o ilegalmente) y sólo anotan aborto del Conapo, que constituyeron el denominador durante incompleto, aborto séptico, etc. los últimos diez años. Con el nuevo denominador de La enfermedad hipertensiva que complica el emba- nacimientos estimados, obtenido del Sinac y corregido razo, parto y puerperio (O10-O16), la cual comprende en parte con las estimaciones del Conapo después del principalmente la preeclampsia y la eclampsia, ha sido Censo 2010, se obtuvo una RMM de 43.0 (7.7 puntos desplazada al segundo lugar dentro de las principales más baja que con el antiguo denominador). causas de muerte materna. Su peso relativo respecto En la figura 1A se presenta la tendencia de la mor- del total de muertes maternas disminuyó de 32.6 a talidad materna incluyendo sólo las defunciones usadas 24.4%, y la RMM también se redujo 42.3% respecto a para cálculo de la RMM con los dos denominadores. El 2002 (cuadro IV). descenso en términos absolutos en los últimos dos años La hemorragia obstétrica, que define a una agru- fue de sólo 21 defunciones (2.1% respecto de 2010) y la pación de categorías que incluye la que ocurre durante RMM ha continuado descendiendo en cada entidad el embarazo (O20, O40-O46), parto (O67) y puerperio federativa con el nuevo denominador. Para 2011 la (O72) ocupó en 2011 el tercer lugar. La mayoría de estas comparación muestra la disminución de la RMM, con defunciones ha sido consecuencia de la hemorragia

336 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original

Cuadro II Comparación de las defunciones maternas totales según la causa básica obtenida sólo con el certificado de defunción y la obtenida con ayuda de la investigación del caso, así como la concordancia y reclasificación de las defunciones maternas. México, 2011

A Causa básica con información O21-O43, O47-O66, Causa básica sólo O20, O44-O46, O67, O98-O99, B20- Total* O00-O07 O10-O16 A34,O85-O86 O68-O71, O73-O75, O96-O97 C58 con certificado O72 B24 y embarazo O87-O95 (CIE-10) Obstétricas Enfermedad Hemorragia Infección Resto de complicaciones Tardías y Coriocar- Aborto indirectas y VIH hipertensiva obstétrica puerperal obstétricas directas secuelas cinoma /sida

Total 1 067 74 238 225 30 169 61 240 30

Causa básica sin información

Maternas inicialmente 943 66 231 217 25 148 34 192 30 O00-O07 48 47 0 1 0 0 0 0 0 O10-O16 221 0 197 6 1 9 4 4 0 O20, O44-O46, O67, O72 205 6 5 176 1 15 0 2 0 A34,O85-O86 23 1 0 1 14 5 0 2 0 O21-O43, O47-O66, O68- 153 5 8 23 3 96 1 17 0 O71, O73-O75, O87-O95 O96-O97 22 1 0 0 0 1 20 0 0 O98-O99, B20-B24 y 241 6 21 10 6 22 9 167 0 embarazo C58 30 0 0 0 0 0 0 0 30

No maternas inicialmente 124 8 7 8 5 21 27 48 0 A00-B19, B25-B99 8 0 0 0 1 0 3 4 0 C00-C57, C59-C98 6 0 0 1 0 0 0 5 0 D00-D39.1- D39.3-G99 23 2 0 3 0 4 5 9 0 I00-I99 31 2 5 0 0 7 5 12 0 J00-M99 26 1 2 0 2 2 10 9 0 N00-N99 7 2 0 0 1 1 3 0 0 Q00-R99 12 0 0 3 0 2 1 6 0 W00-Y98 11 1 0 1 1 5 0 3 0

* Incluye muertes tardías y por secuelas, extemporáneas y coriocarcinoma gestacional

B Reclasificadas Concordantes Causas Total Subtotal Inicialmente maternas Inicialmente no maternas Núm. % Núm. % Núm. % Núm. %

Total 1067 747 70.0 320 30.0 196 18.4 124 11.6 Aborto 74 47 63.5 27 36.5 19 25.7 8 10.8 Enfermedad hipertensiva del embarazo 238 197 82.8 41 17.2 34 14.3 7 2.9 Hemorragia del embarazo, parto y puerperio 225 176 78.2 49 21.8 41 18.2 8 3.6 Sepsis y otras infecciones puerperales 30 14 46.7 16 53.3 11 36.7 5 16.7 Las demás causas obstétricas directas 169 96 56.8 73 43.2 52 30.8 21 12.4 Muertes maternas tardías o por secuelas 61 20 32.8 41 67.2 14 23.0 27 44.3 Causas obstétricas indirectas 240 167 69.6 73 30.4 25 10.4 48 20.0 Coriocarcinoma y mola destruens 30 30 100.0 0 0.0 0 0.0 0 0.0

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 337 Artículo original Torres LM y col.

A

B

* V 2005. RMM por 100 000, con los nacidos vivos estimados por el CONAPO, versión Conteo 2005 ‡ SINAC_Censo 2010. RMM por 100 000 con los nacidos vivos estimados por el CONAPO versión Censo 2010 y corregidos por el SINAC en 2011 Fuente: Dirección General de Información en Salud

Figura 1. Razón de mortalidad materna 2002-2011 con el uso de dos denominadores y la razón de mortalidad materna por entidad federativa de residencia habitual. México, 2011

postparto (O72) y en menor grado de la placenta previa Las infecciones puerperales (A34, O85-O86) tam- y la abruptio placentae. Su proporción respecto del total bién continuaron disminuyendo y su peso relativo se de defunciones no muestra una tendencia clara hacia la redujo 42% al pasar el número de muertes de 52 a 30. La disminución, pues representa entre 22 y 23% de todas RMM específica también se redujo 40% y continúa a la las muertes maternas; la hemorragia postparto se ha baja. Dentro de este grupo, la sepsis puerperal constituye elevado de 68.1 a 79% en estos últimos 10 años. Aunque el principal componente con alrededor de 90% de las su tendencia es a la baja, la RMM por hemorragia tuvo muertes, en tanto que el tétanos obstétrico ya no se ha un cambio mínimo si se toman como referencia los años reportado desde 2003 (cuadro IV). extremos del periodo (cuadro IV).

338 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original

Cuadro III Defunciones por aborto y por infección puerperal. Peso relativo respecto del total de muertes maternas y razón de mortalidad y distribución por categorías de la CIE-10. México, 2002-2011 A Aborto (O00-O07) Año Total Aborto espontáneo e Embarazo ectópico (O00) %‡ %‡ Núm. abortos RMM* % respecto del total de MM inducido (O01-O07)

2002 97 4.2 7.4 32 33.0 65 67.0 2003 86 3.7 6.5 28 32.6 58 67.4 2004 88 3.8 7.1 31 35.2 57 64.8 2005 93 4.0 7.5 38 40.9 55 59.1 2006 94 4.1 8.1 44 46.8 50 53.2 2007 81 3.6 7.4 27 33.3 54 66.7 2008 78 3.4 7.0 27 34.6 51 65.4 2009 74 3.3 6.1 30 40.5 44 59.5 2010 92 4.1 9.3 42 45.7 50 54.3 2011 74 3.3 7.6 30 40.5 44 59.5

B CIE-10 Causas 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011

Total muertes maternas 1309 1313 1239 1242 1166 1097 1119 1207 992 971 O00-O07 Total por aborto 97 86 88 93 94 81 78 74 92 74 O00 Embarazo ectópico 32 28 31 38 44 27 27 30 42 30 O01 Mola hidatiforme 6 6 4 6 4 3 3 2 4 2 O02 Otros productos anormales de la concepción 18 6 6 9 8 8 10 6 1 7 O03 Aborto espontáneo 1 3 7 2 3 4 8 11 9 8 O04 Aborto médico 1 1 1 O05 Otro aborto 3 5 2 7 7 5 6 5 5 1 O06 Aborto no especificado 36 38 38 31 28 34 23 20 30 26

* RMM por 100 000 con los nacidos vivos estimados por el Conapo, versión Censo 2010 y corregidos por el Sistema de Información Académica para 2011 ‡ Porcentaje respecto del total de muertes por aborto Fuente: Dirección General de Información en Salud

Mortalidad por causas obstétricas el embarazo, el parto y el puerperio); las defuncio- indirectas (categorías O98-O99, CIE-10) nes por enfermedad debida a VIH/sida (B20-B24) que complica el embarazo son incorporadas a este El aumento en el peso relativo de las causas obstétricas grupo al calcular la RMM. indirectas fue uno de los que más destacó entre 2002 y • O99 (otras enfermedades maternas clasificables en 2011 (de 14.7 a 24.7%), y por ello ahora ocupan el primer otra parte pero que complican el embarazo, el parto lugar dentro de las principales causas. La RMM por y el puerperio). estas causas se elevó 43% y la brusca elevación en 2009 corresponde al efecto de la epidemia de influenza que Las enfermedades infecciosas y parasitarias que afectó a nuestro país en ese año (anexo 5).4 complican el embarazo contribuyeron con alrededor Estas causas resultan de una enfermedad existente de 15% y mostraron un ligero ascenso (13 a 16.3%). De antes del embarazo o de una enfermedad que evoluciona ellas destaca el aumento de la tuberculosis y de las de- durante el mismo. No se deben a causas obstétricas di- funciones por embarazos complicados por enfermedad rectas pero sí son agravadas por los efectos fisiológicos debida a VIH/sida (anexo 5). del embarazo.9 Tales enfermedades están comprendidas La categoría O99 comprende principalmente en- en las siguientes categorías de la CIE-10: fermedades crónicas y degenerativas tales como las hematológicas, endocrinas, trastornos mentales y del • O98 (enfermedades maternas infecciosas y parasita- sistema nervioso, respiratorias (incluidas las infeccio- rias clasificables en otra parte, pero que complican sas respiratorias agudas), digestivas, urinarias, de la salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 339 Artículo original Torres LM y col.

Cuadro IV Defunciones por enfermedad hipertensiva del embarazo, hemorragia obstétrica, infección puerperal y causas obstétricas indirectas. Peso relativo respecto del total de muertes maternas, razón de mortalidad y distribución por categorías de la CIE-10. México, 2002-2011

Enfermedad hipertensiva (O10-O16) Año Total enfermedad hipertensiva Preeclampsia moderada y severa Eclampsia Edema y otros trastornos hipertensivos del embarazo (O14) (O15) (O10-O13, O16) Núm. RMM %* Núm. %‡ Núm. %‡ Núm. %‡ 2002 427 18.3 32.6 166 38.9 220 51.5 41 9.6 2003 412 17.7 31.4 191 46.4 187 45.4 34 8.3 2004 365 15.8 29.5 141 38.6 203 55.6 21 5.8 2005 322 14.0 25.9 110 34.2 198 61.5 14 4.3 2006 344 15.0 29.5 107 31.1 214 62.2 23 6.7 2007 278 12.2 25.3 86 30.9 174 62.6 18 6.5 2008 281 12.4 25.1 106 37.7 158 56.2 17 6.0 2009 260 11.5 21.5 90 34.6 153 58.8 17 6.5 2010 248 11.0 25.0 85 34.3 144 58.1 19 7.7 2011 237 10.5 24.4 91 38.4 132 55.7 14 5.9

Hemorragia obstétrica (O20-O44-O46, O67, O72) Año Total hemorragia Hemorragia postparto (O72) Placenta previa (O44) Abruptio placentae (O45) Hemorragia ante e intraparto, NCOP (O46, O67) Núm. RMM %* Núm. %§ Núm. %§ Núm. %§ Núm. %§ 2002 238 10.2 18.2 162 68.1 32 13.4 30 12.6 14 5.9 2003 344 14.8 26.2 271 78.8 40 11.6 29 8.4 4 1.2 2004 316 13.7 25.5 244 77.2 30 9.5 33 10.4 9 2.8 2005 304 13.2 24.5 231 76.0 31 10.2 37 12.2 5 1.6 2006 257 11.2 22.0 184 71.6 43 16.7 24 9.3 6 2.3 2007 267 11.7 24.3 201 75.3 37 13.9 25 9.4 4 1.5 2008 283 12.4 25.3 212 74.9 43 15.2 26 9.2 2 0.7 2009 238 10.5 19.7 157 66.0 47 19.7 32 13.4 2 0.8 2010 194 8.6 19.6 147 75.8 25 12.9 22 11.3 0 0.0 2011 225 10.0 23.2 178 79.1 27 12.0 16 7.1 4 1.8

Infección puerperal Año Total infección puerperal Sepsis puerperal (O85) Otras infecciones puerperales (O86) Tétanos obstétrico (A34) Núm. RMM %* Núm. %# Núm. %# Núm. %‡ 2002 52 2.2 4.0 46 88.5 6 11.5 2003 45 1.9 3.4 41 91.1 3 6.7 1 2.2 2004 43 1.9 3.5 39 90.7 4 9.3 2005 30 1.3 2.4 27 90.0 3 10.0 2006 28 1.2 2.4 25 89.3 3 10.7 2007 28 1.2 2.6 23 82.1 5 17.9 2008 23 1.0 2.1 20 87.0 3 13.0 2009 27 1.2 2.2 26 96.3 1 3.7 2010 18 0.8 1.8 18 100.0 0.0 2011 30 1.3 3.1 28 93.3 2 6.7

Causas obstétricas indirectas (O98,O99, B20-B24 + embarazo, D39.2, F53) Año Total causas obstétricas indirectas Principalmente crónicas (O99, D39.2, F53) Infecciosas y parasitarias (O98, B20-B24 + embarazo) Núm. RMM %* Núm. %& Núm. %& 2002 192 8.2 14.7 167 87.0 25 13.0 2003 186 8.0 14.2 165 88.7 21 11.3 2004 203 8.8 16.4 174 85.7 29 14.3 2005 230 10.0 18.5 189 82.2 41 17.8 2006 230 10.0 19.7 188 81.7 42 18.3 2007 242 10.6 22.1 214 88.4 28 11.6 2008 241 10.6 21.5 208 86.3 33 13.7 2009 409 18.0 33.9 375 91.7 34 8.3 2010 261 11.6 26.3 209 80.1 52 19.9 2011 240 10.6 24.7 201 83.8 39 16.3

Fuente: Dirección General de Información en Salud * Porcentaje respecto del total de muertes maternas ‡ Porcentaje respecto del total de muertes por enfermedad hipertensiva del embarazo § Porcentaje respecto del total de muertes por hemorragia # Porcentaje respecto del total de muertes por infección puerperal & Porcentaje respecto del total de muertes por causas obstétricas indirectas RMM por 100 000 con los nacidos vivos estimados por el Conapo versión Censo 2010 y corregidos por el Sinac para 2011

340 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original piel, tumorales, del tejido conjuntivo, malformaciones El registro y codificación de las causas de muerte congénitas y enfermedades circulatorias. No se incluye materna también han sido afectados por los cambios aquí la hipertensión, la diabetes mellitus ni algunas en- en la clasificación y por falta de claridad en algunas fermedades genitales, urinarias y del hígado que se cla- definiciones, como se verá más adelante. Por ejemplo, sifican en otras categorías, aunque podrían considerarse en las defunciones por aborto ilegal, a la dificultad de su obstétricas indirectas. Por otra parte, su contribución por registro en el certificado de defunción se agrega el hecho el momento no es muy significativa. de que la categoría haya cambiado de nombre con la im- Las enfermedades crónicodegenerativas de la plementación de la nueva revisión de la CIE. En la CIE-9 categoría O99 continúan representando más de 80% de existió como 636 Aborto Inducido Ilegalmente, mientras las causas obstétricas indirectas, donde destacan los tu- que en la CIE-10 corresponde a O05 Otro Aborto. Aunque mores principalmente malignos, las afecciones urinarias, la categoría O05 es exclusiva para el aborto ilegal y no el lupus eritematoso diseminado, algunas malformacio- ha desaparecido, no es fácil su identificación.14 nes congénitas y enfermedades cardiovasculares y del La concordancia entre lo anotado en el certificado aparato digestivo (principalmente apendicitis aguda, de defunción y lo encontrado en la investigación de los pancreatitis y enfermedades biliares) (anexo 5). casos se ha mantenido alrededor de 70%, por lo que la En el anexo 5 se observa también que las enfer- BIRMM continúa siendo necesaria para corregir los erro- medades asociadas fueron diagnosticadas con mayor res en la certificación de las defunciones por parte del frecuencia durante el embarazo y, en segundo lugar, médico y para darle confiabilidad a la información. antes del mismo. Las modificaciones en el denominador han afectado también la evaluación del cumplimiento de una de las Discusión metas del quinto objetivo del Desarrollo del Milenio, y han hecho menos lejana la posibilidad de alcanzar La BIRMM ha demostrado nuevamente su utilidad la meta de reducción de 75%. El avance es ahora de porque en 2011 se rescataron 124 (13%) muertes ini- aproximadamente 52% al haber disminuido de 89 a 43 cialmente clasificadas como no maternas sólo con el por 100 000 nacidos vivos, por lo que queda pendiente certificado de defunción. Esta proporción fue mayor reducir otro 23% entre 2012 y 2015 para alcanzar la meta, (28%) al compararse con la base preliminar del Inegi. La en lugar de 32%, cuando se usó el denominador de la mayoría de las muertes reclasificadas fueron obstétricas versión del Conteo 2005. indirectas y la proporción de casos reclasificados en cada La BIRMM también ha confirmado el descenso de grupo también fue variable (17.2% para la enfermedad las muertes por causas obstétricas directas, al grado de hipertensiva y 67.2% para las muertes maternas tardías que la hemorragia y la enfermedad hipertensiva han o por secuelas). Estos comportamientos de concordancia sido desplazadas del primer lugar por las causas obsté- a nivel de grupos de causas han sido muy parecidos en tricas indirectas. La mejoría en la clasificación de todas los reportes de los últimos años.2,4,5 las causas de muerte es evidente, pero el impacto de la Esta diferencia obedece al hecho de contar con in- búsqueda ha sido mayor en el rescate de las obstétricas formación adicional al certificado de defunción, lo que indirectas cuya tendencia es ahora francamente ascen- permite verificar si lo anotado por el médico en dicho dente. A través de la BIRMM se hizo evidente el efecto certificado concuerda con lo registrado en los documen- oculto de las enfermedades no obstétricas que agravan o tos obtenidos de la investigación. La diferencia resulta son agravadas por los efectos del embarazo, ya que antes mayor respecto del Inegi debido a que esa institución de 1998 eran inferiores a 40 por año, debido a que no eran sólo codifica con el certificado de defunción. investigadas. El promedio anual de estas muertes en los Por otra parte, es sorprendente que todavía se últimos diez años es de 243 (seis veces mayor respecto a puedan encontrar certificados de defunción llenados años previos) y como resultado existe más atención en por médicos con causas que poco o nada tienen que ver prevenir el embarazo en pacientes con enfermedades con las complicaciones descritas en el resumen clínico, crónicas graves, infecciosas o degenerativas, y a garan- las notas médicas o la autopsia verbal, lo que puede ser tizar atención especializada cuando existe embarazo. atribuido al desconocimiento de los procedimientos de Con excepción de las infecciones agudas, es muy llenado de las causas de defunción por los médicos. probable que la mayoría de las enfermedades que evo- Para corregir estos problemas se han intensificado en lucionan de manera crónica hayan estado presentes los últimos años las visitas de asesoría a las entidades antes del embarazo, pero buena parte de ellas sólo son federativas y las actividades de capacitación sobre lle- detectadas cuando la mujer acude al control prenatal, ya nado de los certificados de defunción. sea porque los exámenes de rutina las hacen evidentes o

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 341 Artículo original Torres LM y col. porque se agravan y los síntomas se manifiestan por los situación también ocurre con el personal que revisa la efectos fisiológicos del embarazo. Por ello, es necesario documentación del caso y ratifica o rectifica las causas fortalecer la atención preventiva y la detección de enfer- de defunción para obtener la codificación final. medades crónicas en las mujeres en edad reproductiva El Centro Mexicano para la Clasificación de Enfer- para prevenir o retrasar el embarazo hasta tener estas medades (Cemece), centro colaborador para la Familia enfermedades bajo control así como advertir a las pa- de Clasificaciones Internacionales de la OMS, ha seña- cientes sobre los riesgos que entraña su asociación con lado que, si se usa esta guía propuesta por la OMS, se el embarazo. podrían reducir alrededor de 20% las muertes maternas Por otra parte, la experiencia acumulada a partir en nuestro país. Demostrar que una enfermedad grave de la investigación y documentación de las muertes complicó el embarazo o que el embarazo agravó la evo- por causas obstétricas indirectas permite afirmar que su lución de una enfermedad preexistente o intercurrente registro y codificación con la CIE-10 continúan siendo en un caso en particular puede ser muy difícil, incluso complicados, tal y como lo ha reconocido la Organiza- cuando la literatura médica contempla un gran núme- ción Mundial de la Salud, al grado de que en el año 2012 ro de estudios que señalan el aumento en el riesgo de publicó una guía que intenta resolver el problema.15 Sin muerte para la madre y el feto en estos casos.16-23 embargo, se considera aquí que este problema no ha En México esto se pudo observar con la epidemia sido resuelto porque tanto en la guía como en la CIE- de influenza AH1N1, que aumentó en más de mil por 10 las definiciones de mortalidad materna y por causas ciento el número de muertes maternas por enfermeda- obstétricas indirectas, así como las recomendaciones des respiratorias que complican el embarazo.4 En aquel para el registro y los procedimientos de codificación, entonces podría haberse determinado como causa bási- son poco precisos en el caso de las muertes obstétricas ca de muerte sólo a la influenza o la neumonía asociada, indirectas. Por ello, tanto el registro como la selección y con ello se habría perdido la posibilidad de medir de la causa básica resultan complicados. el efecto de esta enfermedad sobre el embarazo. Así Por otra parte, surgen las siguientes preguntas: puede ocurrir con muchas enfermedades infecciosas y ¿cómo determina el médico en cada caso que la enfer- crónicas graves que se asocian con el embarazo y que medad preexistente (y grave) afectó la evolución del posiblemente en otros países pasen tanto inadvertidas embarazo, parto o puerperio, o que el embarazo agravó como indirectas. De ahí la importancia de revisar, co- el curso de la enfermedad? En la mayoría de los casos, rregir y precisar tanto las definiciones de mortalidad en este país no aparecen estas respuestas, ni siquiera materna como las recomendaciones para el registro y en el historial clínico. Aunque en algunos casos existen procedimientos de codificación, sobre todo por causas evidencias de descompensación de la enfermedad con- obstétricas indirectas. forme avanza el embarazo, ¿cómo saber si esto se debe La propuesta de esta investigación hecha a la OMS y exclusivamente a la enfermedad o al efecto de los cam- actualmente en discusión es que la muerte de una mujer bios fisiológicos del embarazo sobre la misma? En otros durante el embarazo, parto o puerperio, asociada con casos pueden aparecer complicaciones obstétricas ante cualquier enfermedad grave, preexistente o que ocurre la presencia de una enfermedad, pero ¿cómo puede el en cualquiera de estas etapas, debe ser considerada médico afirmar que se debieron a la propia enfermedad como obstétrica indirecta. y no al efecto del embarazo? Finalmente, es necesario señalar que aún no se ha Es en estas situaciones, donde la subjetividad o la logrado contar con documentación útil en todos los presión pueden hacer que un médico decida si la muerte casos de muertes maternas confirmadas y de sospecho- de una mujer durante el embarazo, parto o puerperio, sas investigadas. Se requiere, además, homogeneizar y con una enfermedad infecciosa o crónica grave, es o no simplificar la documentación requerida para facilitar la obstétrica indirecta y, de acuerdo con ello, registrar la búsqueda y reclasificación. Por otra parte, la BIRMM condición de embarazo en la parte I o II del certificado, no habría podido realizarse sin el compromiso y apo- o anotar el diagnóstico bien especificado como, por yo de todas las entidades federativas e instituciones ejemplo, “embarazo complicado con hepatitis aguda” del país que participan no sólo en la atención médica (descripción que no es frecuente), o ignorar la condi- sino en la integración de la información. Lo anterior ción del embarazo. Un mismo caso podría registrarse significa un esfuerzo adicional tanto de los prestadores de manera diferente por otro médico y la clasificación de servicios médicos como de aquellos que realizan final dependería entonces del registro de las causas en las autopsias verbales, integran la documentación, el certificado de defunción y no de la comprobación del analizan la información, codifican, revisan, capturan efecto mutuo entre el embarazo y la enfermedad. Esta y difunden los datos.

342 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original

Conclusiones OMS en México (CEMECE), 2010 [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponible en: http://www.cemece.salud.gob.mx/descargas/pdf/BIyRMM- Inf2010.pdf La BIRMM continúa siendo un procedimiento muy útil 6. Rendición de Cuentas en Salud 2010. Cuernavaca Morelos, México: para mejorar la calidad de la información sobre mor- Dirección General de Evaluación del Desempeño, Subsecretaria de talidad materna, por lo que su aplicación es necesaria Integración y Desarrollo del Sector Salud, Secretaría de Salud, 2010 para supervisar el cumplimiento de los objetivos de [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponible en: http://www.dged.salud. gob.mx/contenidos/dedss/descargas/rcs/RCS2010.pdf reducción de este indicador. 7. Trends in Maternal Mortality: 1990 to 2008. Estimates developed by La BIRMM ha mejorado la clasificación de casos que WHO, UNICEF, UNFPA and The World Bank. ISBN 978 92 4 150026 5 no habían sido catalogados como muertes maternas y (NLM classification: WQ 16). Geneva: World Health Organization, 2010. su efecto ha sido mayor con la codificación de muertes 8. Trends in Maternal Mortality: 1990 to 2010. Estimates developed by obstétricas indirectas. WHO, UNICEF, UNFPA and The World Bank. WHO Library Catalo- guing-in-Publication Data. 2012 [consultado el 8 de enero de 2013]. Dis- Por sus características, la BIRMM se contrapone ponible en: https://www.unfpa.org/webdav/site/global/shared/documents/ con la reducción de la mortalidad materna al rescatar publications/2012/Trends_in_maternal_mortality_A4-1.pdf cada año casos mal clasificados, pero mejora la calidad 9. Clasificación Estadística Internacional de Enfermedades y Problemas de la información y debe ser considerada al analizar los Relacionados con la Salud. Décima Revisión. México: Organización Pana- cambios en los últimos años. mericana de la Salud, Organización Mundial de la Salud, 2008. 10. Acuerdo por el que se emite el Manual de Procedimientos para la El registro y la codificación de las muertes obstétri- Búsqueda Intencionada y Reclasificación de Muertes Maternas. Diario cas indirectas es aún motivo de controversia debido a la Oficial de la Federación: 28/12/2012 [consultado el 8 de enero de 2013]. poca claridad de las definiciones y procedimientos de la Disponible en: http://www.dgis.salud.gob.mx/descargas/pdf/Manual_BIR- CIE-10, por lo que su clasificación a menudo depende MM_v14n.pdf de aspectos más subjetivos de médicos y codificadores. 11. Proyecciones de la población de México 2010-2050. México: Consejo Nacional de Población, 2012 [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponi- La propuesta del presente artículo consiste en consi- ble en: http://www.conapo.gob.mx/es/CONAPO/Proyecciones derar como muertes maternas obstétricas indirectas a 12. Documento Metodológico para el cálculo de los indicadores de morta- las ocurridas durante el embarazo, parto o puerperio, lidad de niños de menores de uno y cinco años y razón de mortalidad ma- asociadas con una enfermedad aguda o crónica grave. terna [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponible en:http://www.inegi. org.mx/est/contenidos/Proyectos/registros/vitales/natalidad/default.aspx Declaración de conflicto de intereses. Los autores declararon no tener con- 13. Secretaría de Salud. Decreto del Consejo de Salubridad General por flicto de intereses. el que se establece la aplicación obligatoria en las instituciones públicas y privadas del Sistema Nacional de Salud, de los componentes sustantivos y estratégicos del Programa de Acción Arranque Parejo en la Vida y de la vigilancia epidemiológica activa de las defunciones maternas. México, DF: Referencias Diario Oficial de la Federación, 1 de noviembre de 2004. 14. Schiavon R, Troncoso E, Polo G. Analysis of maternal and abortion- 1. Lozano R, Torres L, Lara J, Santillán A, González J, Muradás, et al. related mortality in Mexico in the last two decades (1990-2008). Int J Medición de la mala clasificación de la mortalidad materna en México, Obst Gynecol 2012;Suppl 2:s78-s86. 2002-2004. Síntesis ejecutiva. México: Dirección General de Información 15. Guía de la OMS para la aplicación de la CIE-10 a las muertes ocurri- en Salud, Subsecretaría de Innovación y Calidad, Secretaría de Salud, 2005 das durante el embarazo, parto y puerperio: CIE-MM. Ginebra: Organi- [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponible en: http://www.sinais. zación Mundial de la Salud, 2012. ISBN 978 92 4 154845 8 (Clasificación salud.gob.mx/descargas/pdf/SE16_MortalidadMaterna.pdf NLM: WQ 270). 2. Búsqueda intencionada de muertes maternas en México. Informe 2008. 16. Ortega-Bravo M, Barco-López MA, Calvo-Godoy MC, Vila-Jove N. México: Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud, Cuadro de insuficiencia cardiaca en mujer joven: miocardiopatía posparto. 2010 [consultado el 8 de enero de 2013]. Disponible en: http://www. Semergen 2011;37:372-374. cemece.salud.gob.mx/descargas/pdf/BIMM_Informe2008.pdf 17. Garay-Cunningham WF, Leveno KJ, Bloom SL, Hauth JC, Gilstrap LC, 3. Búsqueda intencionada de muertes maternas y de menores de cinco Wenstrom CD. Obstetricia. Complicaciones médicas y quirúrgicas. 22da años, y registro de nacimientos en los 101 municipios con bajo índice de ed McGraw Hill, 2006. 973-985, 1017-1321. desarrollo humano. México: Subsecretaría de Integración y Desarrollo 18. Karchmer KS, Fernández-Del Castillo SC. Obstetricia y medicina del Sector Salud, Secretaría de Salud, 2009 [consultado el 8 de enero de perinatal. Temas Selectos. México, DF: COMEGO 2006. 2013]. Disponible en: http://www.cemece.salud.gob.mx/descargas/pdf/ 19. Hernández-Pacheco JA, Estrada-Altamirano A. Medicina crítica y BIMMyM5.pdf terapia intensiva en obstetricia. México: Intersistemas, 2007. 4. Mortalidad materna en México durante 2009. El efecto de las infecciones 20. Alfaro-Rodríguez H, Cejudo-Carranza E, Fiorelli-Rodríguez S. Compli- respiratorias agudas (neumonía e influenza). México: Dirección General de caciones médicas del embarazo. 2ª ed. México DF: McGraw Hill, 2004. Información en Salud, Secretaría de Salud, 2009 [consultado el 8 de enero 21. Bellot-García P, Palazón-Azorín JM. Enfermedades hepáticas durante de 2013]. Disponible en: http://www.cemece.salud.gob.mx/descargas/pdf/ el embarazo. Gastroenterol Hepatol 2008;31(Supl 5):16-29 MortalidadMaterna2009.pdf 22. Seo P. Embarazo y vasculitis. Rheum Dis Clin N Am 5. Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas en Méxi- 2007;33(2007):299-317. co. Informe 2010. México: Dirección General de Información en Salud, 23. Román-Rubio PA, Pérez-Torga JE, Guerra-Chang E, Hernández- Subsecretaría de Integración y Desarrollo del Sector Salud, Secretaría de García S, Gómez-Graham DT, Cotilla-Morales E. Recomendaciones Salud/ Centro Mexicano para la Clasificación de Enfermedades y Centro generales para el manejo de la gestante cardiópata. Rev Cubana Cardiol Colaborador para la Familia de Clasificaciones Internacionales de la Cir Cardiovasc 2010;16(3):284-291. salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 343 Artículo original Torres LM y col.

Anexo 1 Causas seleccionadas como posiblemente relacionadas con muerte materna. México, 2002-2011*

# Descripción Causa

1 Septicemia estreptocóccica A40 2 Otras septicemias A41 3 Anemias por deficiencia de hierro D50 4 Anemia posthemorrágica aguda D62 5 Anemia de tipo no especificado D 64.9 6 Coagulación intravascular diseminada D65 7 Púrpura trombocitopénica idiopática D69.3 8 Otras trombocitopenias primarias D69.4 9 Trombocitopenia secundaria D69.5 10 Trombocitopenia no especificada D69.6 11 Otras afecciones hemorrágicas no especificadas D69.8 12 Afección hemorrágica no especificada D69.9 13 Depleción de volumen E86 14 Otros trastornos de los líquidos, electrolitos y equilibrio acido-básico E87 15 Trastorno metabólico no especificado E88.9 16 Hipofunción adrenocortical consecutiva a procedimientos E89.6 17 Trastorno endocrino y metabólico consecutivo a procedimientos no especificado E89.9 18 Lesión cerebral anóxica no especificada G93.1 19 Hipertensión intracraneal benigna G93.2 20 Compresión del encéfalo G93.5 21 Trastorno del encéfalo no especificado G93.9 22 Edema cerebral G93.6 23 Enfermedades hipertensivas I10-I15 24 Embolia pulmonar I26 25 Paro cardiaco no especificado I46.9 26 Taquicardia paroxística I47 27 Fibrilación y aleteo auricular I48 28 Otras arritmias cardiacas I49 29 Insuficiencia cardiaca I50 30 Enfermedades cerebrovasculares I60-I69 (Excluir I67.1, I67.3, I67.5, I68.0,I68.1,I68.2) 31 Embolia y trombosis arterial no especificada I749 32 Bronconeumonías J18 33 Insuficiencia respiratoria no clasificada J96 34 Peritonitis K65 35 Insuficiencia hepática no clasificada en otra parte K72 36 Insuficiencia renal N17,N19 37 Enfermedades inflamatorias de los órganos pélvicos femeninos N70-N73, N74.8 38 Hemorragia uterina (menstruación excesiva, frecuente e irregular, hemorragia postmenopáusica)N92 39 Otras hemorragias uterinas o vaginales anormales(especificadas y no especificadas) N93.8 y N93.9 40 Abdomen agudo R10.0 41 Coma no especificado R40.2 42 Convulsiones no clasificadas en otra parte R56 43 Fiebre de origen no especificado R50 44 Choque hipovolémico R57.1 45 Hemorragia no clasificada en otra parte R58 46 Efectos adversos de gases anestésicos Y48.0-Y48.4

* A partir de 2013 se agregan tres afecciones más: infarto agudo de miocardio (I21), cardiomiopatía (I42) y falla orgánica múltiple (R68.8)

344 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original

Anexo 2 Selección de defunciones para investigación y muertes maternas confirmadas. México, 2011

Seleccionadas por la aplicación 7 792

Seleccionadas para investigación Descartadas para investigación 2 473 5 319

Muertes maternas confirmadas Descartadas por investigación No investigadas 1 067 1 370 36

Muertes maternas para la RMM Tardías o por secuelas Coriocarcinoma Extemporáneas 971 61 30 5

Anexo 3 Defunciones maternas según entidad federativa de residencia habitual. México, 2002-2011*

Entidad de residencia habitual 2002 2003 2004 2005 2006 2007‡ 2008 2009 2010 2011

Total 1 309 1 313 1 239 1 242 1 166 1 097 1 119 1 207 992 971 01 Aguascalientes 6 12 5 7 12 4 9 13 10 5 02 Baja California 17 22 33 28 23 22 24 30 24 21 03 Baja California Sur 6 9 4 3 4 8 5 5 4 4 04 Campeche 11 9 7 11 10 3 7 8 8 10 05 Coahuila 23 21 15 24 14 13 19 15 24 22 06 Colima 2 3 4 1 6 2 4 3 0 5 07 Chiapas 94 106 96 82 82 78 92 71 69 60 08 Chihuahua 50 33 34 57 43 46 38 55 39 46 09 Distrito Federal 77 99 87 80 78 89 69 72 76 56 10 Durango 14 19 24 14 26 14 23 13 15 13 11 Guanajuato 58 62 53 42 43 40 39 60 42 42 12 Guerrero 77 85 69 85 84 64 62 68 53 69 13 Hidalgo 31 32 34 37 26 30 28 30 29 16 14 Jalisco 50 56 66 52 77 46 52 81 48 36 15 México 192 210 198 197 149 144 154 166 119 127 16 Michoacán 39 47 39 46 53 39 44 41 49 53 17 Morelos 25 28 14 23 17 15 15 23 10 13 18 Nayarit 16 15 10 18 7 5 9 12 8 10 19 Nuevo León 22 10 12 20 24 17 23 25 14 25 20 Oaxaca 80 50 64 70 54 70 67 66 59 50 21 Puebla 88 89 87 74 63 58 62 78 58 59 22 Querétaro 19 17 18 15 20 17 16 12 13 16 23 Quintana Roo 12 14 11 13 13 14 17 10 13 13 24 San Luis Potosí 42 38 32 25 19 30 17 28 22 24 25 Sinaloa 19 11 18 23 20 25 18 18 18 9 26 Sonora 23 18 18 19 25 20 14 21 12 22 27 Tabasco 15 22 21 21 21 23 28 23 14 21 28 Tamaulipas 23 22 26 31 35 25 33 24 26 10 29 Tlaxcala 19 16 12 14 14 7 6 11 14 7 30 Veracruz 113 94 100 82 79 99 98 93 78 81 31 Yucatán 29 21 17 19 10 20 15 15 12 14 32 Zacatecas 16 22 9 8 14 10 12 17 12 12 Extranjera 1 1 2 1 1 1 * CIE10: O00-O99, A34, D392, F53, M830, y embarazadas con B20-B24. Excluye muertes maternas tardías o por secuelas (O96 y O97) y por coriocarcinoma (C58) ‡ A partir del año 2007 se excluyen defunciones con residencia en el extranjero y defunciones extemporáneas (antes de 2006) para el cálculo de la RMM Fuente: Inegi y Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 345 Artículo original Torres LM y col.

Anexo 4 Razón de mortalidad materna según entidad federativa de residencia habitual con dos denominadores. México, 2002-2011*

RMM X 100 000 nacidos vivos V2005 RMM X 100 000 nacidos vivos V Censo 2010 Entidad de residencia ‡ ‡ habitual 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011

Total 59.9 62.6 60.9 61.8 58.6 55.6 57.2 62.2 51.5 50.7 56 56.5 53.5 54 50.9 48.1 49.2 53.3 44 43 Aguascalientes 24.6 50.6 21.5 30.1 52.2 17.5 39.7 57.7 44.6 22.3 22 43.9 18.3 25.8 44.8 15 33.7 48.8 37.8 18.5 Baja California 29.7 39.8 61 51.8 42.2 40.1 43.4 53.8 42.6 36.9 31.8 40.7 60.3 50.6 41.3 39.3 42.4 52.7 42.6 37.1 Baja California Sur 60 92.9 42.2 31.6 41.9 83.4 51.9 51.6 41 40.8 60.1 89.1 39.1 28.9 37.9 74.6 45.8 44.9 35.2 31.7 Campeche 71.2 61 49 77.7 70.3 21 48.8 55.5 55.3 68.9 70.3 57.5 44.6 69.8 63.2 18.8 43.7 49.6 49.4 63.1 Coahuila 43.2 40.9 29.9 48.3 28.6 27 40 31.9 51.6 47.7 40.9 37.6 27 43.3 25.4 23.7 34.8 27.6 44.3 39.5 Colima 18.2 28.4 39 9.8 59 19.7 39.3 29.5 0 49.3 16.2 24 31.6 7.8 46.5 15.4 30.5 22.9 0 39.3 Chiapas 91.4 106.2 98.2 84.1 85.1 81.5 96.8 75 73.2 63.8 77 87.5 79.9 68.9 69.5 66.7 79.2 61.5 60.2 51.8 Chihuahua 71.5 49.3 52.5 89.3 68.7 74.9 62.9 92.4 66.4 79.3 73.8 48.2 49.2 81.7 61.3 65.5 54.1 78.6 57 67.7 Distrito Federal 52.6 71 64.9 61.2 59.6 68.1 52.9 55.4 58.8 43.7 49.9 64.9 57.7 53.7 53.2 61.8 48.6 51.4 55.2 40.8 Durango 40.8 58.1 76.2 45.2 85.6 46.9 78.3 45 52.6 46.2 37.9 52.1 66.7 39.4 74.1 40.3 66.6 37.9 44.2 35.9 Guanajuato 49.9 56.3 50.2 40.5 42 39.6 39.1 60.9 43.1 43.6 46.6 50.3 43.4 34.9 36.2 33.9 33.3 51.4 36.3 35 Guerrero 99.7 116.1 98.3 123.7 125.5 97.7 96.5 107.8 85.5 113 88.5 99.4 82.1 103.1 103.9 80.4 78.9 87.5 69.4 90.1 Hidalgo 62.3 66.6 72.5 79.6 56.5 65.9 62.2 67.3 65.6 36.5 53.8 55.7 59.4 65 46.1 53.5 50 53.5 52.1 28.9 Jalisco 34.5 40.4 49 39.1 58.6 35.4 40.4 63.5 38 28.7 33.1 37.1 43.8 34.7 51.5 30.7 34.7 54.1 32.3 23.4 México 66.9 75.4 72.7 72.8 55.4 54 58.1 63.1 45.5 48.8 63.1 68.9 64.9 64.6 48.8 47.1 50.5 54.5 39 42.9 Michoacán 42.7 55.1 48.2 58.5 68.8 51.5 59.1 55.9 68 74.7 40.6 49.4 41.3 49.1 57.1 42.2 47.7 44.6 53.9 57.9 Morelos 77.4 90.9 47.1 78.7 58.6 52 52.4 80.7 35.3 46.1 74.1 83 41.4 68 50.3 44.4 44.1 67.2 29.3 40 Nayarit 79.6 79.2 55.2 101.5 40 29 52.8 71.3 48.1 60.8 79 74.1 49.3 88.7 34.2 24.1 42.9 56.7 37.8 45.9 Nuevo León 26.2 12.3 15.2 25.6 31 22.1 30.1 33 18.6 33.3 26 11.8 14.1 23.5 28.2 20 27 29.4 16.5 29.3 Oaxaca 101.7 67 89.2 99.2 77.8 102 98.7 98.3 88.7 75.8 89.2 56.5 73.1 80.9 63.3 82.9 79.9 79.1 71.3 61.3 Puebla 72.6 75.6 75.4 64.3 55.3 51.4 55.4 70.1 52.5 53.7 64.6 65.8 64.7 55.5 47.8 44.3 47.5 60 44.8 48.1 Querétaro 56.5 52.3 56.7 47.4 62.9 53.2 49.8 37.2 40.1 49.1 49.4 44.4 47.1 39.4 52.5 44.7 42.4 31.9 34.7 40.2 Quintana Roo 51.8 61.1 48 55.6 54.2 56.8 67.2 38.5 48.7 47.5 57.9 66.1 50.5 57.9 54.3 56.2 67.7 38.7 49.4 50 San Luis Potosí 76.9 72.7 63.2 50 38.7 61.9 35.5 59.2 47 51.8 72.6 66.5 56.7 44.8 34.4 54.7 31.1 51.3 40.7 44.7 Sinaloa 33.6 20.9 36.3 47.8 42.4 53.8 39.4 40 40.5 20.5 32.6 19 31.4 40.4 35.4 44.4 32.2 32.4 32.6 16.8 Sonora 45.1 36.8 38 40.7 54.6 44.4 31.5 47.9 27.7 51.4 44.2 34.6 34.5 36.4 47.8 38.1 26.6 40 23 40.4 Tabasco 35.3 53.7 52.6 53.2 53.5 59.1 72.6 60.1 36.9 55.8 30.5 44.8 42.7 43.1 43.6 48 58.7 48.5 29.7 41.4 Tamaulipas 37.3 36.9 44.6 53.7 61.2 44.1 58.7 43 46.9 18.1 36.7 34.8 40.7 47.9 53.3 37.9 50.9 37.6 41.3 15.7 Tlaxcala 81.5 70.4 53.6 62.5 62.8 31.5 27.2 50 63.8 32 72.9 61.5 46.2 54.2 54.6 27.4 23.6 43.4 55.3 27.3 Veracruz 78.2 67.4 73.6 61.1 59.6 75.6 75.6 72.5 61.3 64.2 71.9 61 66 55 53.8 68.1 67.9 64.7 54.7 56.3 Yucatán 82.7 62.2 51.7 58.1 30.4 60.5 45.1 44.9 35.7 41.5 75.7 55 44.5 49.7 26.1 51.9 38.7 38.4 30.7 35.6 Zacatecas 50.3 73.4 31.5 28.7 51.3 37.4 45.7 66 47.4 48.3 48.1 66.6 27.3 24.6 43.5 31.2 37.5 53.2 38.1 39.1

* CIE10: O00-O99, A34, D392, F53, M830 y embarazadas con B20-B24. Excluye muertes maternas tardías o por secuelas (O96 y O97) y por coriocarcinoma (C58) ‡ A partir del año 2007 se excluyen defunciones con residencia en el extranjero y defunciones extemporáneas (antes de 2006) para el cálculo de la RMM Fuente: Inegi y Dirección General de Información en Salud, Secretaría de Salud

346 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Búsqueda intencionada y reclasificación de muertes maternas Artículo original

Anexo 5 Defunciones por causas obstétricas indirectas según enfermedad asociada durante el periodo 2002-2011 y según etapa en la que se efectúa el diagnóstico de la enfermedad que complica el embarazo, parto o puerperio en 2011. México

CIE-10 Causas obstétricas indirectas 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011

Total 192 186 203 230 230 242 241 409 261 240 O98, B20-B24 y emb. Infecciosas y parasitarias 25 21 29 41 42 28 33 34 52 39 O98.0 Tuberculosis 6 6 8 10 12 9 6 12 18 9 O98.4-O98.5 Hepatitis y otras enfermedades virales 11 5 6 11 9 5 8 3 11 13 O98.3, O98.6-O98.9 Las demás infecciosas y parasitarias 3 5 11 12 8 2 5 9 11 12 B20-B24 VIH/sida 5 5 4 8 13 12 14 10 12 5 O99, D39.2, F53 Crónicodegenerativas 167 165 174 189 188 214 208 375 209 201 Tumorales, urinarias, del tejido conjuntivo, mal- O99.8 50 50 58 69 72 64 63 68 68 82 formaciones congénitas y otras crónicas O99.4 Cardiovasculares 44 45 46 51 36 61 69 44 54 39 O99.5 Respiratorias 8 17 17 18 19 22 16 198 35 29 Hematológicas, inmunitarias, endocrinas (excepto O99.0-O99.3, O99.7, diabetes m.), nutricionales, mentales, del sistema 49 32 28 24 39 36 27 30 28 26 D39.2, F53 nervioso y otras crónicas O99.6 Digestivas 16 21 25 27 22 31 33 35 24 25

Causas Total Pre-existenteEn el embarazoEn el puerperio No especificadas

Total obstétricas indirectas 240 79 121 36 4 Distribución porcentual 100.0 32.9 50.4 15.0 1.7 Infecciosas y parasitarias 39 8 22 9 0 Tuberculosis 9 2 3 4 0 Dengue 6 0 5 1 0 Hepatitis viral 5 2 3 0 0 VIH/sida 5 4 1 0 0 Coccidiodomicosis 3 0 3 0 0 Otras infecciosas y parasitarias 11 0 7 4 0 Crónicodegenerativas 201 70 100 27 4 Valvulopatía y otras cardiopatías 37 22 11 4 0 Leucemias y otros tumores malignos 36 13 19 0 4 Neumonía e influenza 21 0 16 5 0 Cerebrovasculares 19 2 10 7 0 Lupus eritematoso sistémico 11 5 5 1 0 Colecistitis y colelitiasis 9 0 7 2 0 Enfermedad de las arterias y otros vasos 8 1 3 4 0 Apendicitis 6 0 6 0 0 Hipertiroidismo 6 4 2 0 0 Asma 3 3 0 0 0 Cirrosis hepática 3 3 0 0 0 Otras crónicodegenerativas 42 17 21 4 0

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 347 Artículo original Keith J, Prior D Scale and scope economies in Mexican private medical units

Jorge Keith, M Sc,(1) Diego Prior, PhD.(1)

Keith J, Prior D. Keith J, Prior D. Scale and scope economies in Mexican Economías de escala y alcance en unidades private medical units. médicas privadas en México. Salud Publica Mex 2014;56:348-354. Salud Publica Mex 2014;56:348-354.

Abstract Resumen Objective. To evaluate technical efficiency and potential Objetivo. Evaluar la eficiencia técnica y la presencia de presence of scale and scope economies in Mexican private potenciales economías de escala y alcance en unidades mé- medical units (PMU) that will improve management decisions. dicas privadas (UMP) mexicanas, de forma que sea posible Materials and methods. We used data envelopment analy- establecer planes para la mejora de su gestión. Material y sis methods with inputs and outputs for 2 105 Mexican PMU métodos. Se utilizó el método de Análisis Envolvente de published in 2010 by the Instituto Nacional de Estadística y Datos con información de insumos y productos para 2 105 Geografía from the “Estadística de Unidades Médicas Privadas UMP del año 2010 publicada por el Instituto Nacional de con Servicio de Hospitalización (PEC-6-20-A)” questionnaire. Estadística y Geografía a través del cuestionario denominado Results. The application of the models used in the paper “Estadística de Unidades Médicas Privadas con Servicio de found that there is a marginal presence of economies of scale Hospitalización (PEC-6-20-A)”. Resultados. La aplicación de and scope in Mexican PMU. Conclusions. PMU in Mexico los modelos encuentra una presencia marginal de economías must focus to deliver their services on a diversified structure de escala y alcance en las UMP mexicanas. Conclusiones. La to achieve technical efficiency. operación de las UMP en México debe enfocarse a prestar servicios bajo un modelo diversificado para alcanzar mejores niveles de eficiencia técnica. Key words: efficiency; scale economies; scope economies; Palabras clave: eficiencia; economías de escala; economías private medical units; data envelopment analysis (DEA); de alcance; unidades médicas privadas; análisis envolvente Mexico de datos (AED); México

ublic and private hospitals, as well as the healthcare mance. Over recent decades, the country has experienced industry, face great pressure to control continuously remarkable improvements in life expectancy and a steady growingP costs, even more so when governments have decline in infant mortality rates. However, life expec- a major stake in this sector, driven primarily by main- tancy remains the fourth lowest among the Organisation taining the population health welfare and the correct for Economic Cooperation and Development (OECD) allocation of scarce resources. countries. There is a need to find additional funding The increasing demand for health services has led and improve the efficiency of supply in the public health Mexico to take innovative steps to improve their perfor- sector and to encourage private investment.1 From 2000

(1) Universidad Autónoma de Barcelona. España.

Received on: October 31, 2013 • Accepted on: June 2, 2014 Corresponding author: MSc. Jorge Keith. Tecnológico de Monterrey. Sonora Norte, Boulevard Enrique Mazón López 965, Hermosillo, Sonora, México E-mail: [email protected]

348 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Scale and scope economies in private medical units Artículo original to 2010, public medical units have grown by 12.6% and tween the scale of use of a properly chosen combination available beds by 3.0%. For the same period, investments of all productive services and the rate of output of the in private medical units (PMU) have grown by 41.0 and enterprise. Economies of scale exist if the average costs 28.6% respectively. At the end of 2010, Mexico had 3 976 of producing a product or service decline as the volume hospital units, of which 66.4% were private.2 The above of production increases. Scale effects are potentially information highlights the importance of the private relevant for hospital efficiency, given the nature of the hospital sector in recent years due to the lack of public production process and the substantial size differences infrastructure that supports quality public services. between hospitals.16 There is a large body of literature on the efficiency To assess the potential role of scale economies and productivity of hospitals which has been summa- in specialty hospitals’ efficiency, scale economies for rized by several authors.3-5 Most studies focus on the specific services in specialty hospitals versus general effects of environmental pressures on hospital efficiency, hospitals would need to be compared. For many specific such as payment system and property rights.6-8 Other surgical procedures, the volume of specific services studies pinpoint economic phenomena, such as econo- performed at specialty hospitals typically exceeds those mies of scale, economies of scope, economic behavior, performed in general hospitals within the same market and expense preference,9,10 as well as market structure area.17,18 Thus, given the higher procedural volume in and competition.11,12 The main objective of this paper is to some services, to the extent economies of scale exist in measure technical efficiency in two subgroups of medical these specific procedures they are likely to be realized units: diversified and specialized, in order to determine to a greater degree in specialty hospitals compared with the presence of scale and scope economics for managerial general hospitals with lower procedural volume.9 purposes based on a conceptual framework. Scope economies. Panzar and Willig19,20 coined the Production function. Mckay and Deily13 present term “economies of scope” to describe a basic and intui- a conceptual framework indicating that the standard tively appealing property of production: cost savings economic theory of the firm posits a production func- as a result of the scope rather than the scale. There are tion, in which a production process transforms inputs economies of scope where it is less costly to combine into outputs, and assumes that, for a given set of input two or more product lines in one firm than to produce prices, the firm chooses the set of inputs that will mini- them separately. This is often the case when production mize the cost of producing a given amount of output relies on common resources, such as technology, work- at a given level of quality. The production process itself ers, inputs and general overhead. is taken as a given, with no description of how inputs The decision to specialize will depend in part on are transformed into output. In this approach, any inef- the extent to which a firm’s existing scope of products ficiency occurs only temporarily and randomly, as the and services exhibit diseconomies of scope (i.e., where firm adjusts toward optimization. joint production is more costly than separate produc- Efficiency measurement, whether at the level of tion). Conversely, the decision to diversify will in part the individual physician, the hospital or the healthcare be based on the extent to which joint production costs system as a whole, is a topic of continuing interest are less than separate production costs.9 in the health economics literature, with an extensive discussion about the appropriate efficiency concept Materials and methods and measurements. The ability to measure efficiency continues to be of interest to analysts and decision- Hospital efficiency analysis is an important issue makers at all levels of government who are in charge of within the field of health economics. There are two con- the responsibility to allocate scarce healthcare resources temporary approaches to measure hospital efficiency: across competing needs.14 the parametric approach (stochastic frontier analysis) Theories of economies of scale and scope are consid- and the non-parametric approach (free disposal hull ered part of production theory, therefore their analysis and data envelopment analysis). Farrell21 first opera- as a framework is important to understand the factors tionalized a frontier method to estimate the efficiency affecting efficiency in the healthcare sector. In general of a decision-making unit (DMU) with the distance terms, these two economic concepts describe what hap- between the DMU’s observed level of outputs and pens to production or costs when the size and/or the inputs and the best practice production frontier. This diversification of the firm changes (increases). measure was later formulated into a data envelopment Scale economics. According to Stigler,15 the theory analysis (DEA) model that uses linear programming to of the economies of scale is that of the relationship be- locate the best practice production frontier introduced

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 349 Artículo original Keith J, Prior D by Charnes, Cooper and Rhodes.22 Each DMU can The following step is to separate diversified units select its own input and output weights to show the (D) and specialized units (S) in two groups. The nota- best score of efficiency, subject to the condition that tion on model (2) evaluates only diversified units with the corresponding ratio of every DMU be less than or reference to the diversified frontier: equal to unity.22 b (2) DEA could use constant returns of scale (CRS) or Min d variable returns of scale (VRS). If CRS cannot reasonably be assumed in the hospital sector for efficiency analysis, subject to: the most common alternative is to assume VRS. This D can mean increasing or decreasing returns to scale, such ∑zi . ym,i ≥ ym,d, m=1,… . .,M, that outputs rise more or less than proportionally with i=1 16 respect to changes in inputs used. The main limitations D b of DEA are the sensitivity to outliers and zero tolerance ∑zi . xn,i ≤ d . xn,d, n=1,… . .,N, to data errors.23 i=1

This paper uses the methodology proposed by Prior D 24 and Sola, using the programming model developed by ∑zi =1. Banker, Charnes and Cooper,25 corresponding to the en- i=1 velopment version in radial input orientation and VRS: Where: a (1) Min j ym,d: quantity of output m obtained by the diversified subject to: unit d,

I xn,d: quantity of input n consumed by the diversified ∑zi . ym,i ≥ ym,j, m=1,… . .,M, unit d, i=1 D: total number of diversified units, b I d: radial coefficient of technical efficiency correspon- a ∑zi . xn,i ≤ j . xn,j, n=1,… . .,N, ding to the diversified unit d. i=1

I Model (3) evaluates the D diversified units with ∑zi =1. reference to the specialized frontier (formed with the S i=1 specialized DMUs):

g (3) Where: Min d ym,j: quantity of output m obtained by unit j, subject to: xn,j: quantity of input n consumed by unit j, S I: total number of units, ∑zi . ym,i ≥ ym,d, m=1,… . .,M, M: total number of outputs, i=1

N: total number of inputs, S g zi: coefficientof intensity that determines the weights ∑zi . xn,i ≤ d . xn,d, n=1,… . .,N, with which the observation “i” is used in determi- i=1

ning the frontier corresponding to unit j, S a j: radial coefficient of technical efficiency correspon- ∑zi =1. ding to unit j. i=1

The units I in model (1) consider simultaneously Where: both specialized and diversified firms. This procedure implies there are cases presenting economies (or disec- ym,i: quantity of output m obtained by the specialized onomies) of diversification. This factor appears aggre- unit s, α gated in i and is treated as a component of technical ym,d: quantity of output m obtained by the diversified efficiency, without the possibility of separating it from unit d the DMU under analysis, other factors.

350 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Scale and scope economies in private medical units Artículo original

xn,i: quantity of input n consumed by the specialized Managerial implications from the models above unit s, can be observed using information of three xn,d: quantity of input n consumed by the diversified unit d (the DMU under analysis), DMUs: A, B and C (table I). S: total number of specialized units, g d: radial coefficient of technical efficiency correspon- Figure 1 graphically shows the specialized and ding to the diversified unit d, diversified frontiers. By applying the previous models we can determine that: (1) unit A exhibits economies of The objective to have two separate models (2) and scope (as [0.7/0.6]=1.16 >1) because in this dimension (3) is to obtain a double frontier reference (the frontier the diversified frontier is more efficient than the special- of diversified and specialized units), and compare these ized; (2) unit B represents a diversified unit exhibiting frontiers to establish whether diversification economies diseconomies of scope (as [0.5/0.7]=0.71<1), this situ- β exists (figure 1). The coefficient d indicates the propor- ation indicates that, in this dimension, the specialized β tion in inputs (0 < d ≤ 1) that unit d requires in order frontier is more efficient than the diversified frontier; γ to reach the diversified frontier, and d indicates the and (3) unit C, being in the same sector than A, is in the γ proportion in inputs (0 < d ≤ 1) that unit d requires in subsample of DMUs exhibiting economies of scope (as order to arrive at the specialized frontier. The existing [1.2/0.8]=1.5>1), with the particularity that, being ineffi- β relation between the values of the coefficients d and cient for the diversified frontier, this unit is characterized γ d indicates the presence of diversification economies as superefficient when compared with the specialized β γ g (when d < d), or of diversification diseconomies (when frontier ( d>1). β γ 24 d > d). The data employed was obtained from a national For a specialized unit d1, it appears to be diversifica- database created and collected annually by Instituto tion economies when the following coefficient, obtained Nacional de Estadística y Geografía (Inegi)26 in Mexico by combining these two frontiers, has the expected through a questionnaire called “Estadística de unidades value: médicas privadas con servicio de hospitalización (form g PEC-6-20-1A)”. The total sample for this study consists d1 ––––>1 of 3 079 private medical units (PMUs) that include b d1 general and specialty hospitals, nursing homes, clinics and maternity units with 183 variables for year 2010,

But otherwise, for another unit d2, if the input and limiting the study to one year. output mixes produce a situation of diversification From the original database, it was necessary to diseconomies, the coefficient shows another value: eliminate some observations: 13 that corresponded to psychiatric hospitals, 480 due to its lack of medical g procedures and 481 due to lack of consistency between d2 ––––<1 surgical procedures and operating rooms. The total b d2 PMUs remaining, with an acceptable level of data qual- ity for this analysis, consisted of 2 105 observations: 1 990 diversified and 115 specialized. The specific definition of outputs variables selected, according to the literature review and variable avail- ability from the database, were:

Table I Specialized and diversified efficiency scores

DMUs Specialized efficiency scores Diversified efficiency scores

A 0.70 0.60 B 0.50 0.70 Figure 1. Specialized and diversified frontier example C 1.20 0.80

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 351 Artículo original Keith J, Prior D

y1: Surgical medical procedures. Joint systematized or personnel in undergraduate and postgraduate and aseptic surgical procedures carried out on pa- training.

tients with diagnostic or therapeutic purposes and x2: Staff (physicians and non-physicians). Medical which, by their nature, may be performed within personnel that play technical support work, tea- or outside of an operating room. ching and administrative staff in the medical units, y2: Total medical consultations. Attention where by paramedical, administrative and other staff. questioning and examination of the patient a diag- x3: Hospital beds. Is a bed on service installed for nosis is reached. regular use of inpatients. y3: Days of stay. The number of days since the patient x4: Operating rooms. Hospital´s area, furniture, equi- entered the hospital until discharge. The patient going pment and facilities, in order to perform surgical in and out the same day generates one day stay. procedures.

Input variables were defined as follows: Descriptive statistics for variables considered above are on table II, presented in three sections: all PMUs, x1: Physicians. Lawfully authorized personnel with only diversified units, and only specialized units. A wide a professional title, whether general or a specialty margin in data can be observed between minimum and

Table II Descriptive statistics for each group

Variable Mean Std. Dev. Minimum Maximum

Diversified and specialized private medical units (2 105 observations) Outputs

y1: Surgical medical procedures 216.97 522.89 - 12 668

y2: Total medical consultations 1 806.08 4 797.96 2 142 219

y3: Days of stay 1 015.75 2 966.54 1 60 561 Inputs

x1: Physicians 32.06 117.06 1 4 718

x2: Staff 21.80 72.67 1 1 986

x3: Hospital beds 9.97 14.39 1 383

x4: Operating rooms 1.45 1.11 - 17

Diversified private medical units (1 990 observations) Outputs

y1: Surgical medical procedures 219.66 526.19 - 12 668

y2: Total medical consultations 1 796.90 4 404.40 2 142 219

y3: Days of stay 1 035.73 3 020.41 1 60 561 Inputs

x1: Physicians 32.63 120.19 1 4 718

x2: Staff 22.07 73.91 1 1 986

x3: Hospital beds 10.07 14.51 1 383

x4: Operating rooms 1.46 1.10 - 17

Specialized private medical units (115 observations) Outputs

y1: Surgical medical procedures 170.49 461.63 - 4 281

y2: Total medical consultations 1 964.97 9 294.26 3 89 293

y3: Days of stay 669.97 1 767.19 9 12 919 Inputs

x1: Physicians 22.20 27.30 2 205

x2: Staff 17.03 46.15 1 346

x3: Hospital beds 8.26 12.09 2 100

x4: Operating rooms 1.31 1.18 - 11

352 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Scale and scope economies in private medical units Artículo original maximum in each output and input, which is related to fied and specialized PMU groups, it was necessary to different PMU sizes on the database used. It is also note- perform a Mann–Whitney U test. The results suggest worthy that surgical procedures and operating rooms that there is a statistically significant difference between were considered as long as both have a value of zero, as efficiency scores for diversified units and specialized part of database quality control. Specialized PMUs have units (z = 3.8777; p = 0.001). The sum of the diversified a lower value on average against diversified, but this is efficiency scores ranks was higher, while the sum of the not maintained on total medical consultations output, specialized efficiency scores ranks was lower. due perhaps to demand for specialized treatments that To determine economies of scope, table IV contains a diversified PMU cannot cover. the results using the two-stage model from models (2) and (3). On average, the coefficient of diversification is Results 0.6399, with presence of diversification economies in 1.80% of them. The distributions are negatively skewed, The first step is to calculate efficiency scores with DEA presenting long left tails, and have positive kurtosis, for all observations in the database, determining a first indicating that their distributions have fat tails relative efficiency frontier and evaluating if scale economies to the normal distributions. are present. On table III descriptive statistics are shown Considering the observations available, managerial for the results using the standard DEA in radial input implications from above indicate that most Mexican orientation from model (1) by using constant returns of PMUs have improvement areas to move to efficiency. scale (CRS), variable returns of scale (VRS) and a scale On average, there is 36.01% (1 - 0.6399) opportunity to efficiency ratio calculation (meaning, dividing the ef- increase in input consumption to reach for technical ficiency score of CRS by the efficiency score of VRS). efficiency. The results show lack of economies of scope Results obtained using a CRS model indicate 37 in Mexican PMUs. efficient PMUs representing 1.76% of the total database, whereas this number increased to 110 efficient PMUs Conclusions when a VRS model is considered, representing a 5.23%. This increase is expected because the VRS model consid- Efficiency has been a major concern in healthcare indus- ers any efficient units that are on the edge of the efficient try for governments but also for private managers, due frontier. An economy of scale is obtained by dividing to pressures from general public and investors, respec- CRS efficiency scores between VRS efficiency scores.24 tively. The private sector has increased its investment in The results indicate that only 1.76% of the database used healthcare in recent years in Mexico, as the opportunity show the presence of economies of scale. Distributions arises to provide quality health services with respect to using CRS and VRS are positively skewed, presenting the public sector, influenced by an increase of population long right tails, and have positive kurtosis, indicating and government budget constraints. that their distributions have fat tails relative to the nor- Considering the impact of scale and scope econom- mal distributions. Results for scale efficient coefficients ics over technical efficiency in Mexican private medical exhibit negative skew and positive kurtosis. units (PMUs), results show that there is a large variabil- In order to corroborate whether there are important ity in the efficiency scores among PMUs from 0.0584 to differences between efficiency scale scores for diversi- 1 using a VRS model. The efficiency results indicate that

Table III Table IV Descriptive statistics for standard DEA Summary statistics for the two stagied model efficiency measures Diversification coefficients CRS (1) VRS (2) Scale efficiency (1) / (2) Mean 0.6399 Mean 0.2558 0.3859 0.6345 Standard deviation 0.2733 Standard deviation 0.2129 0.2176 0.2737 Minimum 0.0082 0.0584 0.0123 Minimum 0.1239 Maximum 1.0000 1.0000 1.0000 Maximum 1.0000 Skewness 1.6398 1.3970 -0.3460 Skewness -0.3696 Kurtosis 5.5649 4.5268 1.9379 Kurtosis 1.9579 No. of efficient observations 37 110 37 No. of efficient observations 36 % of efficient observations 1.76% 5.23% 1.76% % of efficient observations 1.80%

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 353 Artículo original Keith J, Prior D within Mexican PMUs there is a marginal presence of 7. Daidone S, D´Amico F. Technical efficiency, specialization and ownership from: evidence for a pooling in Italian hospitals. J Prod Anal scale and scope economics (with only 1.76 and 1.80%, 2009;32:203-216. respectively). We did not find any similar study in 8. Rego G, Nunes R, Costa J. The challenge of corporatisation: The expe- Mexico and international comparison is limited due to rience of Portuguese public hospitals. Eur J Health Econ 2010;11:367-381. differences in variables and methods selected. We point 9. Schneider J, Miller T, Ohsfeldt R, Morrisey M, Zelner B, Pi P. The eco- out the convenience to expand the size of Mexican PMUs nomics of specialty hospitals. Med Care Res Rev 2008;65:531-553. 10. Blank J, Van Hulst B. Productive innovations in hospitals: An empirical through mergers, acquisitions, strategic partnerships or research on the relation between technology and productivity in the using organic growth, all of which will be important in Dutch hospital industry. Health Econ 2009;18:665-679. the near future to achieve technical efficiency, and also 11. Gaynor M. What do we know about competition and quality in health to incorporate more health services. care markets? NBER 2006:12301. Available at: http://www.nber.org/ The growing need for medical services in Mexico papers/w12301 12. Bloom N, Proper C, Seiler S, Van Reenen J. The impact of com- presents an important opportunity for academic re- petition on management quality: Evidence from public hospitals NBER search with managerial implications within the public 2010:16032. Available at: http://www.nber.org/papers/w16032 and private healthcare. Future research should include: 13. Mckay N, Deily M. Cost efficiency and hospital health outcomes. 1) allocative efficiency using economic data: revenues Health Econ 2008;17:833-848. and costs; 2) comparison between private and public 14. Liu C, Laporte A, Ferguson B. The quantile regression approach to efficiency measurements: Insights from Monte Carlo simulations. Health units using cross-sectional data; and, 3) to perform effi- Econ 2008;17:1073-1087. ciency analysis in specific regions of Mexico (like Estado 15. Stigler G. The economies of scale. J Law Econ 1958;1:54-71. de Mexico and Distrito Federal) where the presence of 16. Asmild M, Hollingsworth B, Birch S. The scale of hospital production in PMUs are important. different settings: One size does not fit all. J Prod Anal 2013;40:197-206. 17. Cram P, Rosenthal G, Vaughan-Sarrazin M. Cardiac revascularization Declaration of conflict of interests. The authors declare that they have no in specialty and general hospital. New Engl J Med 2005;352:1454-1462. conflict of interests. 18. Mitchell J. Effects of physician-owned limited service hospitals: Eviden- ce from Arizona. Health Affair 2005:481-490. 19. Panzar J, Willig R. Economies of scale in multi-output production. Q J Econ 1977;91:481-493. References 20. Panzar J, Willig R. Economies of scope. Am Econ Rev 1981;71:268-272 21. Farrell M. The measurement of productive efficiency. J Roy Statist Soc 1. Organization for Economic Cooperation and Development 2010. Ser A 1957;120:253-281. [Accessed January 28, 2013]. Available at: http://www.oecd.org/eco/ 22. Charnes A, Cooper W, Rhodes E. Measuring the efficiency of deci- healthcaresystemsefficiencyandpolicysettings.htm/ sion making units. Eur J Oper Res 1978;26:429-444. 2. Dirección General de Información en Salud 2013. [Accessed February 23. Cooper W, Seiford L, Tone K. Data envelopment analysis. A compre- 15, 2013]. Available at: http://www.sinais.salud.gob.mx/basesdedatos/ hensive text with applications, references and DEA-Solver Software, 2nd. cubos.html/ edition. New York: Springer, 2007. 3. Hollingsworth B. Non-parametric and parametric applications measu- 24. Prior D, Solá M. Technical efficiency and economies of diversification ring efficiency in health care. Health Care Manag Sci 2003;6:203-218. in health care. Health Care Manag Sci 2000;3:299-207. 4. Worthington A. Frontier efficiency measurement in health care: A 25. Banker R, Charnes A, Cooper W. Models for estimation of technical review of empirical techniques and selected applications. Med Care Res and scale inefficiencies in Data Envelopment Analysis. Manage Sci Rev 2004;61:135-170. 1984;30:1078-1092. 5. Hollingsworth B. The measurement of efficiency and productivity of 26. Instituto Nacional de Geografía y Estadística [Accessed February 5, health care delivery. Health Econ 2008;17:1107-1128. 2013]. Available at: http://www.inegi.org.mx/est/contenidos/proyectos/ 6. Farsi M, Filippini M. Effects of ownership, subsidization and teaching registros/sociales/salud/presentacion.aspx/ activities on hospital costs in Switzerland. Health Econ 2008;17:335-350.

354 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Riesgos de brucelosis en Tlaxcala Artículo original Análisis de riesgos de la brucelosis en el estado de Tlaxcala

Guillermina García-Juárez, D en Des Reg,(1) J Efrén Ramírez-Bribiesca, D en C,(1) Maricela Hernández-Vázquez, D en Des Reg,(2) Luz Marina Hernández-Calva, D en C Biol,(2) Efrén Díaz-Aparicio, D en Sal Animal,(3) Hermila Orozco-Bolaños, D en Des Soc.(2)

García-Juárez G, Ramírez-Bribiesca JE, Hernández-Vázquez M, García-Juárez G, Ramírez-Bribiesca JE, Hernández-Vázquez M, Hernández-Calva LM, Díaz-Aparicio E, Orozco-Bolaños H. Hernández-Calva LM, Díaz-Aparicio E, Orozco-Bolaños H. Análisis de riesgos de la brucelosis en el estado de Tlaxcala. Risk analysis of brucelosis in the state of Tlaxcala. Salud Publica Mex 2014;56:355-362. Salud Publica Mex 2014;56:355-362.

Resumen Abstract Objetivo. Identificar los riesgos de la brucelosis en el estado Objective. To identify the risk of brucellosis in the state of de Tlaxcala, México. Material y métodos. Se realizó un Tlaxcala, Mexico. Materials and methods. A diagnosis of diagnóstico de tipo social en los municipios de Huamantla, social type was conducted in the municipalities of Huamantla, Ixtenco y Teacalco, localizadas en la región oriente del esta- Ixtenco and Teacalco, located in the eastern region of the do. Se determinó la seroprevalencia de brucelosis en cabras state. The seroprevalence of brucellosis in goats and humans y humanos. Resultados. El 46.9% de productores conoce was determined. Results. 46.9% of producers know the los programas de la vacunación contra brucelosis; 19.7% programs of vaccination against brucellosis; 19.7% apply the aplica vacuna y 80.3% no aplica vacuna. Huamantla presentó vaccine and 80.3% do not apply the vaccine. Huamantla had la mayor seroprevalencia de brucelosis animal en 66.8 por the highest seroprevalence of animal brucellosis in 66.8%; San ciento. San José Teacalco distribuye y comercializa quesos Jose Teacalco distributes unpasteurized cheeses to a distance no pasteurizados en una distancia mayor de 270 km, lo que of 270 km, increasing the risk of infection with brucellosis. amplía los riesgos de contagio por brucelosis. Ixtenco registró Ixtenco recorded the highest prevalence of brucellosis in la mayor prevalencia de brucelosis en humanos con 1.51 por humans, with 1.51%. Conclusion. The municipalities studied ciento. Conclusión. Los municipios estudiados presentan present risks of infection and spread of brucellosis. riesgos de contagio y propagación de la brucelosis. Palabras clave: brucelosis; prevalencia; riesgos; salud pública; Key words: brucellosis; prevalence; risk; public health; México Mexico

a mayoría de los sistemas de producción agropecua- suis, B. canis y B. melitensis. Esta última es la especie ria en el medio rural de México, entre ellos los de la más patogénica y contagiosa del género Brucella;3 tie- regiónL oriente del estado de Tlaxcala, son de traspatio, ne tres biovariedades y frecuentemente es aislada de con pastoreo en tierras comunales, poca tecnificación pequeños rumiantes en los países de Oriente Medio y deficiencias zoosanitarias.1,2 Estas condiciones pro- y América Latina. La patogenicidad y virulencia de pician el riesgo de contraer brucelosis, enfermedad Brucella están determinadas por los componentes de bacteriana provocada por las especies B. abortus, B. la membrana externa de la célula bacteriana: el lipo-

(1) Colegio de Posgraduados, Campus Montecillo. Texcoco, Estado de México. (2) Universidad Autónoma de Tlaxcala. Tlaxcala. (3) Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. México DF, México.

Fecha de recibido: 7 de enero de 2014 • Fecha de aceptado: 5 de junio de 2014 Autor de correspondencia: Dr. J. Efrén Ramírez Bribiesca. Colegio de Postgraduados, Campos Montecillo. Km. 36.5, Carretera México-Texcoco. 56230 Texcoco, Estado de México, México. Correo electrónico: [email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 355 Artículo original García-Juárez G y col. polisacárido (LPS) antígeno inmunodominante y las Huamantla, Ixtenco y San José Teacalco, con riesgo de proteínas de membrana externa, que hace a las bacterias propagación a otras zonas. más resistentes a los factores ambientales. El complejo La brucelosis afecta negativamente la economía de los LPS define a las especies deBrucella en fenotipos liso y productores caprinos17 y representa para ellos el riesgo de rugoso; las especies lisas más infectivas para el hombre adquirir la enfermedad. Su presencia en ciertas regiones son B. melitensis, B. Abortus y B. suis.4 es una problemática que se debe estudiar y analizar desde La brucelosis en el hombre es mejor conocida como diversas perspectivas porque las condiciones sociales, “enfermedad de Malta” y provoca daño multisistémico culturales y de escasa infraestructura en el área rural son con riesgo de secuelas,5 e incluso, la muerte en casos factores de vulnerabilidad y riesgo para la población.18 Se agudos que se complican. Las principales formas de debe tomar en cuenta que la brucelosis es una enfermedad contagio son el contacto directo con animales enfermos de evolución aguda y crónica de hasta un año o más, la y sus desechos, poca higiene y bioseguridad durante el cual, si no es tratada adecuadamente, presenta riesgos de manejo de los caprinos,6 así como la comercialización complicaciones de 20 a 40%, es incapacitante hasta en 20%, y consumo de productos lácteos sin pasteurizar como con una tasa de letalidad de hasta 2%, principalmente por el queso fresco.7 La población de mayor riesgo en el endocarditis secundaria a Brucella melitensis.7 En México, medio rural está conformada por pastores, amas de casa, la información sobre la magnitud, trascendencia y vulne- tablajeros y médicos veterinarios, debido a su cercanía rabilidad de la población de las regiones endémicas en con la fuente de infección.8 riesgo es escasa y no existen estudios permanentes en la En México, las estadísticas del año 2011 reporta- línea de esta zoonosis. El objetivo de esta investigación ron para el estado de Tlaxcala una tasa de incidencia fue identificar la seroprevalencia y algunas formas de de brucelosis humana de 14.3/100 000 habitantes, lo contagio de la brucelosis en los sistemas de producción que afecta principalmente al grupo de 45 a 49 años caprina de traspatio y pastoreo extensivo, predominantes de edad.7 Se considera que el número de registros de en la región oriente del estado de Tlaxcala. Se analizó la casos e infecciones asintomáticas puede ser mayor por prevalencia en los humanos y la distancia-riesgo de dise- diagnósticos imprecisos y subnotificación. El impacto minación de la brucelosis en la elaboración, distribución del padecimiento es el deterioro de la calidad de vida y comercialización del queso fresco. en el grupo económicamente productivo.9 Cuando los caprinos adquieren la brucelosis, su Material y métodos producción se altera y constituye una barrera para el comercio de animales y sus productos, además de que Esta investigación transversal contempló el periodo daña la economía familiar por pérdidas en la produc- 2010-2012. Se llevó a cabo en los municipios de San ción de leche, bajo peso de animales y abortos.10,11 Los José Teacalco, Ixtenco y Huamantla, ubicados en la animales sanos se exponen a los fluidos de las hembras región oriente de Tlaxcala con clima predominante de infectadas cuando éstas paren o abortan. En estas situa- templado a frío y temperatura promedio máxima ciones hay una gran descarga de bacterias capaces de de 23.2 °C y mínima de 5.4 °C.19 La población estudiada sobrevivir durante varios meses en el medio externo, fueron unidades rurales de producción caprina con especialmente en condiciones de frío y humedad.12 Las sistemas de traspatio y registros de brucelosis animal y Brucellas también colonizan las ubres y se expulsan con humana confirmados. Las fases fueron 1) Diagnóstico la leche; además, aunque en las gestaciones posteriores social y participación por municipio en la seropre- al primer aborto las hembras paren “normalmente”, valencia de brucelosis animal; 2) Análisis de riesgo siguen excretando bacterias al medio ambiente.13 en la elaboración, distribución y comercialización de La distribución geográfica de la brucelosis animal y quesos frescos sin pasteurizar en la diseminación humana en el estado de Tlaxcala se centra en la región de la brucelosis, y 3) Cálculo de la prevalencia de oriente, de acuerdo con la información del Comité Es- brucelosis humana. tatal de Fomento y Protección Pecuaria de Tlaxcala y de Se utilizó el programa Arc View 3.2 para regionalizar la Comisión Estatal para la Protección Contra Riesgos las zonas de mayor distribución de ganado caprino (fi- Sanitarios.10,14 Esto revela la falta de acciones eficientes gura 1), a partir de los datos del Servicio de Información sobre prevención y control de la enfermedad, tal como Agroalimentaria y Pesquera de la Secretaría de Agricul- lo señalan las normas NOM-022-SSA1, 2012 para el tura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación hombre15 y NOM-041-ZOO, 1995 para animales.16 La (SIAP-Sagarpa 2011)20 y los registros de casos humanos problemática que desencadena el microorganismo del confirmados de acuerdo con información proporcionada género Brucella afecta principalmente los hatos de ca- directamente por la Dirección de Servicios de Salud, prinos de esta región integrada por los municipios de Subdirección de Epidemiología, de 2010 a 2012.21

356 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Riesgos de brucelosis en Tlaxcala Artículo original

Ganado caprino (N° de animales)

1. Amaxac: 27 31. Tetla: 292 2. Apetatitlán: 54 32. Tetlatlahuca: 135 3. Atlangatepec: 564 33. Tlaxcala: 24 4. Atlzayanca: 2663 34. Tlaxco: 1064 5. Apizaco: 220 35. Tocatlán: 281 6. Calpulalpan: 418 36. Totolac: 48 7. Tequexquitla: 944 37. Zitlaltepec: 713 8. Cuapiaxtla: 622 38. Tzompantepec: 350 9. Coaxomulco: 109 39. Xaloztoc: 95 10. Chiautempan 327 40. Xaltocan: 548 11. Muñoz: 357 41. Papalotla: 129 12. Españita: 1285 42. Xicohtzinco: 16 13. Huamantla: 9249 43. Yauhquemecan: 406 14. Hueyotlipan: 490 44. Zacatelco: 0 15. Ixtlacuixtla: 758 45. Benito Juárez: 219 16. Ixtenco: 882 46. Emiliano Zapata: 180 17. Mazatecochco: 23 47. Lázaro Cárdenas: 86 18. Contla: 352 48. Tlaltelulco: 163 19. Tepetitla: 319 49. Texoloc: 95 20. Sanctorum: 1512 50. Tetlanohcan: 431 21. Nanacamilpa: 700 51. Zacualpan: 106 22. Acuamanala: 43 52. Teacalco: 984 23. Nativitas: 113 53. Huactzinco: 0 24. Panotla: 194 54. Axocomanitla: 0 25. San Pablo del Monte: 123 55. Tecopilco: 456 26. Santa Cruz Tlaxcala: 217 56. Nopalucan: 30 27. Tenancingo: 0 57. Santa Apolonia Teacalco: 23 28. Teolocholco: 272 58. Ayometla: 15 29. Tepeyanco: 0 59. Quilehtla: 20 30. Terrenate: 725 60. Xiloxoxtla: 0

Fuente: referencia 21

Figura 1. Regionalización de ganado caprino como factor de riesgo para adquirir la brucelosis en el estado de Tlaxcala. México, 2010-2012

1. Diagnóstico social e índice (UPC) con una población de 324 cabras de San José de participación municipal en la presencia Teacalco, 83 UPC (480 cabras) de Ixtenco y 243 UPC de brucelosis animal (3 158 cabras) de Huamantla. La selección de anima- les para el estudio de seroprevalencia fue autorizada El número de entrevistas para el diagnóstico se deter­minó por los productores. Los animales considerados en el con un muestreo probabilístico a partir de una lista de 353 estudio fueron 131 en total; tuvieron edades de 2 a 6 unidades de producción caprina (cada unidad equivale a años y en ningún caso habían sido vacunados en los un productor) en los municipios atendidos por el Comité últimos seis meses. Estatal de Fomento y Protección Pecuaria (CEFPP) de la Se explicó a los productores el procedimiento y Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, la finalidad del estudio. El muestreo sanguíneo de los Pesca y Alimentación (Sagarpa).10 Se seleccionaron aleato- animales se realizó en tres días secuenciales, con apoyo riamente 113 productores rurales: 22 en San José Teacalco, de personal capacitado del CEFPP, el cual se identificó y 25 en Ixtenco y 66 en Huamantla. Se pidió la aprobación etiquetó detalladamente las UPC en un total de 87, 28 y verbal a los entrevistados seleccionados para la aplicación 16 muestras de Huamantla, Ixtenco y San José Teacalco, de dos cuestionarios: 1. Sociocultural y toma de muestra respectivamente. sanguínea en cabras, y 2. Elaboración, distribución y El diagnóstico de los anticuerpos contra Brucella comercialización de quesos frescos (sin pasteurizar); se hizo con la prueba de tarjeta o Rosa de Bengala, ambos en la misma encuesta. El tiempo de entrevista no conforme lo indica la Norma Oficial Mexicana (NOM- fue mayor de 15 minutos para ambos cuestionarios, que 041-ZOO-1995, Campaña Nacional contra Brucelosis en fueron leídos y aplicados por personal capacitado en el los Animales). Los análisis se realizaron en el laboratorio área. Las preguntas fueron abiertas y dirigidas, y se en- del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales focaron en el conocimiento de la enfermedad, medidas Agrícolas y Pecuarias (Cenid-Microbiología), con una preventivas y comercialización. Los datos cualitativos sensibilidad de 98% y especificidad de 100 por ciento.22 fueron ordenados en una hoja de cálculo y la información Las pruebas positivas se utilizaron para determinar la entre municipios fue categorizada. prevalencia por municipio. Posteriormente se calculó el La participación municipal sobre la brucelosis índice de participación municipal de forma comparati- animal se realizó en 27 unidades de producción ca­prina va, mediante la siguiente fórmula:23 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 357 Artículo original García-Juárez G y col.

m me estuvo normada por los principios del Comité de Bioética IS=I = –––––– s meo del Hospital General de Huamantla, Tlaxcala. donde: Resultados IS= Índice simple m I s = Índice municipal simple 1. Diagnóstico social e índice de participación municipal me= Magnitud de la variable municipal analizada en la seroprevalencia de brucelosis animal meo= Magnitud de variable municipal comparada La edad de los productores caprinos fue, en su mayoría, Para este análisis se consideró que, a medida que el de más de 50 años; su condición sociocultural comprende índice de la participación municipal se aproxime a 1.00, hay una escolaridad promedio de tres años, oficio de produc- mayor riesgo por presencia de animales con brucelosis. tor por tradición y escasos recursos económicos. Durante siete meses del año, 50% de las familias percibe un ingreso 2. Análisis de riesgo en la elaboración, económico mensual de 2 000 a 3 000 pesos mexicanos distribución y comercialización de quesos como producto de la comercialización de los neonatos y frescos sin pasteurizar en la diseminación la producción de queso fresco, elaborado principalmente de la brucelosis por las mujeres. El pastoreo se realiza en tierras de cultivo, zonas comunales del ejido y regiones de propiedad estatal Se realizaron las entrevistas y se aplicó el cuestionario 2 y federal. La brucelosis como enfermedad es conocida, en a productores caprinos, con el propósito de conocer los promedio, por 45.5% de los productores; el 100% de ellos puntos de elaboración, distribución y comercialización no hierve la leche para procesar el queso. En el caso de de los quesos frescos en las zonas de estudio (San José Huamantla, todos los productores recibieron cursos de Teacalco, Ixtenco y Huamantla). pasteurización, pero no pasteurizan porque, de acuerdo con lo dicho, se altera el sabor y no mejora el precio del 3. Prevalencia de brucelosis humana producto. De los productores, 46.9% sabe de las campañas de vacunación, pero sólo 19.7% vacuna a sus animales. En Se identificaron los registros confirmados de brucelosis a Huamantla, sólo 36.4% conoce el peligro de la brucelosis través del Laboratorio Estatal de Salud Pública del Estado y 12.1% ha sabido de personas enfermas (cuadro I). Estos de Tlaxcala. Se realizó control epidemiológico de acuerdo datos muestran el riesgo de contraer la enfermedad debi- con las pruebas que marca la Norma Oficial NOM-022- do a prácticas zoosanitarias deficientes. Huamantla es más -SSA 2012, obtenidas directamente en la Dirección de susceptible de presentar brucelosis por influencia del nivel Servicios de Salud, Subdirección de Epidemiología y educativo bajo y la producción animal tradicional. Coordinación de Zoonosis de la Secretaría de Salud de Tlaxcala (2012). Se calculó la prevalencia en porcentaje con 2. Participación municipal los registros proporcionados por la Secretaría de Salud, en la seroprevalencia de la brucelosis animal considerando la población de los municipios de estudio: San José Tecalco, 5 660 habitantes; Ixtenco, 6 279 habitan- En Huamantla, 58 cabras resultaron positivas a brucelo- tes; y Huamantla, 77 076 habitantes. Esta investigación sis, con una seroprevalencia calculada en porcentaje de

Cuadro I Resultados de la encuesta de brucelosis en los municipios de estudio. Tlaxcala, México, 2010

Preguntas y respuestas San José Teacalco n= 22 Ixtenco n= 25 Huamantla n= 66 (entre paréntesis) % % % ¿Conoce qué es la brucelosis? (sí, no ) 36.4 54.5 45.5 ¿Hierve la leche para elaborar queso? ( sí no) 100 100 100 ¿Ha recibido cursos de pasteurización? (sí, no) 13.6 13.6 100 ¿Hervir la leche para hacer queso mejora el precio de su producto? (sí, no) 100 100 100 ¿Conoce las campañas de vacunación en los animales contra la brucelosis? (sí, no) 54.5 40.9 45.5 ¿Vacuna sus cabras? (sí, no) 22.7 18.2 18.2 ¿Considera que la brucelosis es peligrosa? (sí, no) 59.1 50.0 36.4 ¿Ha sabido de alguna persona con brucelosis? (sí, no) 13.6 9.1 13.6

358 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Riesgos de brucelosis en Tlaxcala Artículo original

66.7% y un índice de participación con brucelosis de 0.67, y comercialización de queso fresco sin pasteurizar. resultado mayor que en los otros municipios (cuadro II). El municipio de Huamantla tiene 102 localidades La alta seroprevalencia de brucelosis caprina se relaciona caracterizadas como rurales;19 la ciudad es el centro con deficiencias sanitarias, introducción al hato de ani- comercial con afluencia de estas comunidades para males contaminados, poca participación en las campañas comercializar sus productos pecuarios. San José Tea- de vacunación y bajo conocimiento y capacitación de los calco distribuye su queso para la comercialización productores sobre el significado real de la brucelosis. a Xaloztoc, Ciudad de Tlaxcala, Apizaco y Distrito Federal. 3. Evaluación de la distancia-riesgo en la elaboración, distribución y comercialización 4. Prevalencia de brucelosis en la población de queso fresco sin pasteurizar para la humana del estado de Tlaxcala diseminación de la brucelosis humana La figura 3 muestra el comportamiento de la brucelosis La figura 2 presenta las distancias recorridas de los humana, con un total de 386 casos confirmados en el municipios de estudio en la elaboración, distribución estado de Tlaxcala en el periodo 2010-2012. El municipio de Huamantla presentó 172 registros de brucelosis, con Cuadro II una prevalencia de 0.22%; Ixtenco reportó 95 registros y Seroprevalencia animal y participación municipal se calculó una prevalencia de 1.51%; San José Teacalco no de estudio. Tlaxcala, México, 2010-2011 tuvo registros. Estos resultados muestran la influencia de factores de riesgo en las zonas rurales como aspectos Animales Animales Tasa de Índice de participación Localidad socioculturales tradicionales, nivel educativo bajo, uni- muestreados positivos prevalencia (%) municipal* dades de producción caprina con deficiencias sanitarias Huamantla 87 58 66.7 .67 y comercialización de quesos sin pasteurizar. Ixtenco 28 7 25.0 .25 La figura 4 muestra las ocupaciones de las personas Teacalco 16 1 6.3 .06 enfermas en el año 2010. Existe 25.98% de enfermos que Total 131 66 50.4 .50 no especificó su ocupación; las amas de casa se afectaron * Esta medida indica que, a mayor aproximación a 1.00, mayor riesgo por en 32.28%, los estudiantes en 16.53% y los empleados en presencia de animales con brucelosis 5.51%, lo que hace que las amas de casa sean la población con mayor riesgo de contagiarse con Brucella.

Figura 2. Distancia-riesgo de diseminación de la brucelosis por queso sin pasteurizar en los municipios de estudio. Tlaxcala, México, 2010

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 359 Artículo original García-Juárez G y col.

Figura 3. Registro de la población humana afectada de brucelosis en el estado de Tlaxcala, por municipios. México 2010-2012

ción, economía y desarrollo humano.24,25 Por tal motivo, las condiciones sociales y culturales del área rural son un panorama que refleja factores de vulnerabilidad y riesgo, como lo expone Mohamed, al considerar la brucelosis una enfermedad con impacto socioeconómico.26 En este estudio, Huamantla contribuyó con la mayor seropre- valencia animal, condición que genera alteraciones en la reproducción de los hatos, tal como lo cita el estudio de diagnóstico de la Producción Caprina Mexicana,27 donde 44% de las hembras presenta abortos al inicio de la gestación y 56% al final, pese a que apenas 19% de los productores admite problemas reproductivos. El 56% de productores notifica abortos, 48% de los propietarios participa en la Campaña Nacional contra la Brucelosis y 42% declara vacunar. Esta situación contribuye a que la 28 Fuente: referencia 21 enfermedad sea endémica de la ganadería mexicana. San José Teacalco, localizado en la región oriente Figura 4. Ocupación de los enfermos de brucelosis del estado de Tlaxcala, es el principal diseminador de registrados en 2010, en el estado de Tlaxcala, la brucelosis en una distancia que abarca 270 km (hasta México el DF) dentro de la cual distribuyen y comercializan queso fresco, mientras que Ixtenco y Huamantla lo ha- Discusión cen en localidades del estado de Puebla y su capital. El problema de brucelosis originado en el área rural llega La transmisión de la brucelosis inicia en condiciones de a zonas urbanas y afecta a la población susceptible que insalubridad, mal manejo en los sistemas productivos, consume queso fresco. Briones reporta 61% de niños presencia y movilidad de cabras enfermas subclínica y contagiados por brucelosis debido al consumo de quesos clínicamente, factores que amenazan la comercializa- frescos sin pasteurizar;29 similarmente, Barroso confirma

360 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Riesgos de brucelosis en Tlaxcala Artículo original que el brote de brucelosis en Almería y Sevilla, España co presentó mayor riesgo de diseminar la enfermedad a se produjo por queso fresco procedente de la venta una distancia de 270 km, que abarca del punto de elabo- ambulante.30 ración a los de distribución y comercialización de queso El hecho de que los productores de San José Teacalco fresco sin pasteurizar; Ixtenco presentó la mayor tasa de distribuyan y comercialicen queso fresco proveniente de prevalencia de brucelosis en el hombre, situación que sin leche de cabra sin pasteurizar en localidades distantes duda impacta directamente en la infraestructura médica sugiere una búsqueda de mejores precios para su produc- gubernamental y en la economía familiar, y amplía los to. Por otra parte, la falta de control sanitario aumenta el mecanismos de transmisión de la enfermedad, aspec- riesgo para los consumidores de adquirir la brucelosis, tos que limitan el desarrollo social de la comunidad.21 condición similar a la que presenta Swai31 en un estudio de Es necesario estructurar un programa de Brucelosis seroprevalencia y factores de riesgo en el medio rural. Los que potencialice la cooperación para la salud animal y productores no pasteurizan por la creencia de que el sabor humana, como lo señala Zinsstag.36 Es recomendable se altera y disminuye el rendimiento en la elaboración del tener campañas permanentes de vacunación animal y queso, lo que implica pérdidas económicas. Además, la contar paralelamente con un laboratorio certificado para población urbana considera que los productos pecuarios la identificación de los animales infectados con manejo elaborados artesanalmente son de alto valor apreciativo,32 de un protocolo sanitario. Asimismo, es necesario rea- aunque conlleve un riesgo de brucelosis a estas zonas. lizar estudios seroepidemiológicos en las poblaciones La presencia de factores predisponentes múltiples humanas, con identificación de biovares, para conocer influye para diseminar la enfermedad, con implicaciones el problema real, facilitar el control y prevención de la económicas familiares y gubernamentales para atender brucelosis y preservar la seguridad humana. a la población enferma.26 La prevalencia de brucelosis humana en Ixtenco fue de 1.51%, en comparación con la Agradecimientos tasa media de prevalencia estatal de 0.4% en el periodo 2010-2012. Se interpreta que en Ixtenco se concentra Al Dr. J. Francisco Mauricio García, coordinador de más población enferma de brucelosis en el periodo de Epidemiología de la Secretaría de Salud, Delegación observación, es decir, por cada 100 personas, 1.51 están Tlaxcala; a la MC Dolores Fabiola Núñez, coordinadora contagiadas, por lo que se infiere que la población con- del Programa de Brucelosis de la Secretaría de Salud; al sume queso fresco sin pasteurizar o bien tiene contacto MVZ Eloy Sánchez Santiago, coordinador del Programa directo con animales enfermos sin saber cuáles son los de Rumiantes del Comité Estatal de Fomento y Protec- riesgos de adquirir la brucelosis por estos mecanismos. ción Pecuaria de Tlaxcala, por su apoyo con la informa- Esta situación coloca a Ixtenco como una zona de riesgo ción y las facilidades para realizar esta investigación. para contagiar brucelosis humana, por lo que se requiere De igual manera al Conacyt por el apoyo otorgado para de acciones múltiples en el área de salud, educación, realizar la estancia postdoctoral de la Dra. Guillermina investigación e inversión económica. La brucelosis es García Juárez en el colegio de posgraduados. un problema grave en algunas regiones del mundo, Declaración de conflicto de intereses. Los autores declararon no tener con- principalmente en países pobres con poco desarrollo flicto de intereses. o carentes de estrategias que permitan su control. Esta situación se refleja en un bajo nivel de salud,33 como lo exponen algunos estudios en África. La población más afectada fueron amas de casa, estudiantes, empleados, campesinos y obreros, lo que Referencias implica la presencia de otros factores que intervienen en el contagio de la enfermedad tal como lo menciona 1. Pérez SA. El concepto de desarrollo y su dimensión espacio-regional. Cutler.34 A pesar de que algunos autores han considerado En: Delgadillo J, comp. El Desarrollo Territorial en Tlaxcala. México: Coltlax, Conacyt, Fomix, Sepuede, 2005:9-37. que la brucelosis humana es una enfermedad ocupacio- 2. Villa I. ¿Qué hacemos con el campo? Puebla: Colegio de Postgraduados, nal, los resultados de este estudio mostraron una baja El Colegio de Puebla, Mundi Pren Mex, 2008:187-231. afectación de brucelosis en campesinos y pastores. Esto 3. Anastasio RD, Staniscia T, Milia ML, Manzoli L, Capasso L. Ori- coincide con lo confirmado en Sinaloa, México, donde gin, evolution and paleoepidemiology of brucellosis. Epidemiol Infect se reportaron casos positivos en 68.35% en estudiantes, 2011;139:149-156. 4. Suárez GF, Arellano RB, Díaz-Aparicio E. Brucelosis: Importancia en 14.48% en empleados y 0.89% en individuos que tuvieron la salud pública y el ámbito pecuario, su control y diagnóstico. FMVZ 35 relación con manejo de ganado y sus productos. UNAM CENID Microbiología INIFAP SAGARPA [serie en internet]. Se concluye que el municipio de Huamantla contri- 2009;1:1-12 [consultado el 5 de mayo de 2014]. Disponible en: www. buyó con mayor seroprevalencia animal; San José Teacal- zoonosis.unam.mx/contenido/publicacion/archivos/.../Brucelosis.pdf. salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 361 Artículo original García-Juárez G y col.

5. Goodfroid J, Scholz HC, Barbier T, Nicolas C, Wattiau P, Fretin D, et 20. SIAP, Sagarpa. [sitio en internet]. 2011. [consultado el 14 de mayo al. Brucellosis at the animal/ecosystem/human interface at the beginning de 2014]. Disponible en: www.siap.gob.mx/ganadería-resumen-pecuario/ of the 21st century. Prev Med Vet 2011;102:118-131. Resumen municipal pecuario. 6. Central Statistical Agency of Ethiopia (CSA). Federal Democratic 21. Dirección de Servicios de Salud, Subdirección de Epidemiología, Republic of Ethiopia Central Statistical Agency, agricultural simple Coordinación de Zoonosis. Programa de Brucelosis, Información Interna, survey, estimated number of cattle, sheep and goats by region, 2008. 2012. México: Secretaría de Salud, 2012. Adis Abeba: Federal Negarit Gazet of the Federal Democratic Republic 22. Díaz-Aparicio E, Marín C, Alonso-Urmeneta B, Aragón V, Pérez-Ortiz of Ethiopia, 2008. S, Pardo M, et al. Evaluation of serological tests for diagnosis of Brucella 7. Secretaría de Salud, Subsecretaría de Prevención y Promoción de la mellitensis infection of goats. J Clin Microbiol 1994;32:1159-1165. Salud, Dirección Nacional de Epidemiología. Manual de Procedimientos 23. Asuad SN. Economía regional y urbana. Introducción a las teorías, Estandarizados para la Vigilancia Epidemiológica de la Brucelosis. SESA técnicas y metodologías básicas. Puebla: Benemérita Universidad Autóno- [serie en Internet]. 2012;1:1-47 [consultado el 22 de noviembre de 2012]. ma de Puebla/UNAM, 2001:209-255. Disponible en: www.salud.gob.mx 24. Villamarín–Vázquez J, Chiva-Nebot F, Arnedo-Pena A. Seropreva- 8. Castell MJ, Gutiérrez AG, Ruiz VM. Tres brotes de brucelosis investi- lencia de brucelosis en trabajadores agrícolas de las comarcas costeras gados en un año de vigilancia de salud laboral en Ciudad Real España. Ga de Castellón, España. Centre de Salud Pública de Consellería de Sanitad Sanit 2009;23:562-563. Generalitat Valenciana, España. Salud Publica Mex 2002;44:137-139. 9. García JG, Ramírez BJE, Hernández CLM, Vázquez VJD, Pérez SA, 25. Castell MJ, Gutiérrez AG, Ruiz VM. Tres brotes de brucelosis inves- Budke CM. Qualty of life of patients with brucelosis in an endemic area of tigados en un año de vigilancia de salud laboral en Ciudad Real Ga Sanit Mexico. Health 2012;4:574-578. 2009;23:562-563. 10. Comité Estatal de Fomento y Protección Pecuaria de Tlaxcala SC, 26. Seleem MN, Boyle SM, Nammalwar S. Brucellosis: a re-emerging (CEFPP)-Sagarpa. Programa de Vacunación en Rumiantes. Información Inter- zoonosis, review. Vet Microbiol 2010;140:392-398. na del estado de Tlaxcala. Tlaxcala: Gobierno del estado de Tlaxcala, 2012. 27. Cuéllar OJA, Tórtora PJ. Trejo GA. La producción caprina mexicana 11. Lucero NE, Ayala SM, Escobar GI, Jacob NR. Brucella isolated in particularidades y complejidades. Folleto caprino. México: FES Cuautitlán humans and animals in Latin America from 1968 to 2006. Epidemiol Infect UNAM-Sagarpa, 2012;181. 2008;136(4):496-503. 28. Díaz AE. Epidemiology of brucellosis in domestic animals caused by 12. Blasco JM, Molina-Flores B. Control and eradication of Brucella Brucella melitensis, Brucella suis and Brucella abortus. Rev Sci Tech Off int melitensis infection in sheep and goats. Vet Clin N Am (Food Anim Pract) Epiz 2013;32:53-60. 2011;27(1):95-104. 29. Briones LE, Palacios SIO, Martínez VIO, Morales LA, Bilbao ChL. 13. Banai M. Control of Brucella melitensis. Memorias del IV Foro Respuesta al tratamiento de brucelosis en niños. Evaluación con Nacional de Brucelosis, FMVZ, Universidad Nacional Autónoma de reacción de Huddleson y PCR, 2006. Rev Med Inst Mex Seguro Soc México [documento en internet]. 26-27 de noviembre, México, D.F 2007 2007;45(6):615-622. [consultado el 5 de mayo de 2014]. Disponible en: www.oie.int/doc/ged/ 30. Barroso GP, Lucerna MMA, Cortés MM, Toranzo LM, Escabías MFJ, D12404.PDF Molina CF. Brote de brucelosis interprovincial por ingesta de queso 14. Comisión Estatal para la Protección Contra Riesgos Sanitarios, Coor- fresco sin higienizar. Medicin de Fam 2007;2:27-32. dinación de Zoonosis. Información interna. Tlaxcala: Secretaría de Salud 31. Swai ES, Schoonoman L. Human brucellosis: seroprevalencia and risk del Estado de Tlaxcala, 2009. factors related to hig risk occupational groups in Tanga Municipality. 15. Norma Oficial Mexicana NOM-022-SSA2, 2012 para la prevención Tanzania Zoones Public Hlth 2009;56:183-187. y control de la brucelosis en el ser humano. Publicada en el Diario de la 32. Mihreteab-Bekele, Hassen-Mohamed, Mulugeta-Tefera, Tadele-Tolosa. Federación el 11 de julio de 2012. México: DOF, 2012. Small rumiant brucelosis and comunity perception in Jijiga District, Somali 16. Norma Oficial Mexicana NOM-041-ZOO-1995, Campaña Nacional Regional State, Eastern Ethiopia. Trop Anim Hlth Prod 2011;43:893-898. contra la Brucelosis en los Animales. Publicada en el Diario Oficial de la 33. Genene R, Desalew M, Lawerence Y, Hiwot T, Teshome G, As- Federación el 20 de agosto de 1996. México: DOF, 1996. fawesen, et al. Human brucellosis in Traditional Pastoral Communities in 17. García JG, Ramírez BJE, Hernández VM, Orozco BH, Hernández Ethiopia. Int J Trop Med 2004;4:59-64. CLM, Jiménez LJ. Brucelosis: condición socioeconómica familiar y calidad 34. Cutler SJ, Whatmore AM, Commander NJ. Brucellosis new aspects of de vida en dos zonas contrastantes del estado de Tlaxcala, México. Estu- an old disease. J Appl Microbiol 2005;98:1270-1281. dios Soc Mex 2012;21:241-259. 35. López MHS, Fonseca NJM, Osuna RI, Rendón MJG, Uribe BM, 18. Ashenafi F, Teshale S, Ejeta G, Fikru R, Laikemariam. Distribution of Hernández RCV. Detección de brucellosis humana en pacientes de brucellosis among small ruminants in the pastoral region of Afar. Easrern Sinaloa, México. Cartas al editor. Salud Publica Mex [serie en internet] Ethiopia, Rev Sci Tech Off Int Epiz 2007;26:731-739. 2008;50(6):274-275. Disponible en: http://dx.doi.org/10.1590/S0036- 19. INEGI. XII Censo General de Población y Vivienda [sitio en internet]. 36342008000400004. 2005. [consultado el 20 de diciembre de 2013]. Disponible en: http:// 36. Zinsstag J, Schelling E, Wyss K, Mahamat MB. Potential of cooperation www.inegi.org.mx/prod_serv/contenidos/espanol/bvinegi/productos/cen- between human and animal health to strengthen healty systems. Lancet sos/poblacion/2010/perfil_socio/uem/702825047610_1.pdf 2005;366:2142-2144.

362 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 PM10 pollution and mortality in Bogota Artículo original Effect of particulate matter less than 10µm

(PM10) on mortality in Bogota, Colombia: a time-series analysis, 1998-2006

Luis Camilo Blanco-Becerra, MC,(1) Víctor Miranda-Soberanis, MC,(2) Leticia Hernández-Cadena, DC,(2) Albino Barraza-Villarreal, DC,(2) Washington Junger, DC,(3) Magali Hurtado-Díaz, MC,(2) Isabelle Romieu MD, MPH, ScD.(2)

Blanco-Becerra LC, Miranda-Soberanis V, Hernández-Cadena L, Blanco-Becerra LC, Miranda-Soberanis V, Hernández-Cadena L, Barraza-Villarreal A, Junger W, Hurtado-Díaz M, Romieu I. Barraza-Villarreal A, Junger W, Hurtado-Díaz M, Romieu I.

Effect of particulate matter less than 10µm (PM10) Efecto del material particulado menor a 10µm (PM10) on mortality in Bogota, Colombia: sobre la mortalidad en Bogotá, Colombia: un análisis a time-series analysis, 1998-2006 de series de tiempo 1998-2006. Salud Publica Mex 2014;56:363-370. Salud Publica Mex 2014;56:363-370.

Abstract Resumen Objective. To analyze the association between daily mortal- Objetivo. Analizar la asociación entre la mortalidad diaria ity from different causes and acute exposure to particulate debida a distintas causas y la exposición aguda a partículas matter less than 10 microns in aerodynamic diameter (PM10), menores de 10 micras de diámetro aerodinámico (PM10), en in Bogota, Colombia. Materials and methods. A time- Bogotá, Colombia. Material y métodos. Se realizó un estu- series ecological study was conducted from 1998 to 2006. dio ecológico de series de tiempo (1998-2006). La asociación The association between mortality (due to different causes) entre mortalidad y exposición se analizó ajustando modelos and exposure was analyzed using single and distributed lag de retraso simple y retraso distribuido para diferentes causas models and adjusting for potential confounders. Results. de mortalidad. Resultados. En todas las edades, el riesgo For all ages, the cumulative effect of acute mortality from acumulado en la mortalidad aguda por todas las causas y all causes and respiratory causes increased 0.71% (95%CI causa respiratoria aumentó 0.71% (IC95% 0.46-0.96) y 1.43% 0.46-0.96) and 1.43% (95%CI 0.85-2.00), respectively, per (IC95% 0.85-2.00), respectivamente, por incremento de 3 3 10µg/m increment in daily average PM10 with a lag of three 10µg/m en el promedio diario de PM10, tomando un retraso days before death. Cumulative effect of mortality from de tres días anteriores al deceso, mientras el riesgo acumu- cardiovascular causes was -0.03% (95%CI -0.49-0.44%) with lado en la mortalidad por causa cardiovascular fue de -0.03% the same lag. Conclusions. The results suggest an associa- (IC95% -0.49-0.44), para el mismo retraso. Conclusiones. tion between an increase in PM10 concentrations and acute Los resultados sugieren asociación entre el incremento de mortality from all causes and respiratory causes. las concentraciones de PM10 y la mortalidad aguda por todas las causas y causa respiratoria. Key words: air pollution; mortality; respiratory tract diseases; Palabras clave: contaminación atmosférica; mortalidad; enfer- particulate matter; time series studies; Colombia medad respiratoria; material particulado; series de tiempo; Colombia

(1) Departamento de Salud Pública, Universidad Industrial de Santander (UIS). Bucaramanga, Santander, Colombia. (2) Nutrition and Metabolism section, International Agency of Research on Cancer. France. (3) Rio de Janeiro State University. Brasil.

Received on: November 14, 2011 • Accepted on: January 14, 2013 Corresponding author: Dra. Isabelle Romieu. Nutrition and Metabolism section, International Agency for Research on Cancer. 150, cours Albert Thomas, 69372 Lyon Cedex 08, France. E-mail: [email protected]; [email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 363 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

ccording to the World Health Organization (WHO), Materials and methods mortality attributable to urban air pollution in Latin AAmerica and the Caribbean (LAC) is seven deaths per 100 000 inhabitants,1 with exposure to particulate matter less Study Design: An ecological study was conducted in the than 10 microns (PM10) being one of the principal com- city of Bogota, DC using a time-series analysis for the ponents in creating this problem.2 Over the past several period April 1998 to December 2006. This investigation years, the urban centers of some LAC cities have experi- was performed based on the methodology used by the enced unplanned development, their population increas- project titled “Multi-City Study of Air Pollution and ing to more than 5 million inhabitants;3 it is estimated that Health Effects in Latin America,” which studied the ef- more than 110 million persons in LAC live in zones where fect of ozone (O3) and PM10 on mortality in cities located air quality criteria are continually exceeded.2 in Brazil, Chile and Mexico.21 Epidemiological studies conducted in different countries around the developed and developing world Information gathering have reported increases in mortality from all causes, and particularly due to cardiopulmonary causes as a Mortality data: Information was obtained for total result of air pollution.4-14 Dockery et al.4 reported a rela- daily deaths registered in Bogota, DC based on death tive risk of 1.27 (95%CI 1.08-1.47) for general mortality certificates. Information was used of those who at the from exposure to PM10 when comparing cities with moment of their death were residents of DC. The out- higher particulate levels to those with lower levels. For comes analyzed were all causes of death (ICD: A00-T98), general mortality for all ages in LAC, the Pan American respiratory causes (ICD: J00-J98) and cardiovascular Health Organization (PAHO)2 reported an increase of causes (ICD: I00-I99), according to the International 3 0.6% (95%CI 0.16-1.07) per 10µg/m increase in PM10 Classification of Diseases (ICD), version 10. concentrations. Meteorological and air pollution data: Hourly data on In Colombia, 2 700 deaths are attributed to air pol- atmospheric pollutants were obtained from the Bogota lution each year.15 Bogota, the capital district (DC, ab- Air Quality Monitoring Network (RMCAB, abbreviation breviation in Spanish), represents one of the large urban in Spanish), which has 14 stations distributed across 16 centers in LAC with air pollution problems. Its popula- the entire city (figure 1) and monitor PM10 using the tion was estimated to be 6 840 116 inhabitants in the year Beta-Attenuation Method (BAM). Temperature and 2005, of which those less than 5 and over 65 years of age relative humidity (RH) registries were obtained from the represented 14% of the total population.17 It is located at RMCAB as well as Institute of Hydrology, Meteorology a latitude of 4° 35’ 56” North and a longitude of 74° 4’ and Environmental Studies (IDEAM, abbreviation in 51” West, with an elevation of 2 630 meters above sea Spanish) stations. level. This city is divided into 20 administrative units, Evaluation of exposure: Daily (24-hr) averages of PM10 or localities. It has an average daily temperature of 14°C, were calculated for all the monitoring stations. The which can vary between 9 and 22ºC.18 criteria for sufficiency was 75% of data, which indicates The Bogota District Secretary of Health (DSH) that of the 24 registries obtained each day, there must determined that the annual average deaths between be at least 18 valid data sets in order to calculate the 1998 and 2006 were 25 466 –28.4% of which was from average for a particular day. Later, to assign exposure, cardiovascular causes and 10.5% from respiratory daily average PM10 and 8-hr averages for O3 (between causes. In addition, the Bogota District Secretary for 10am and 6pm) were calculated city-wide. With regard the Environment (DSE) determined that annual average to temperature and RH information, the daily (24 hr)

PM10 constantly exceeded annual guidelines recom- average was calculated for each parameter, also with mended by the WHO during the period 1998 to 2007,16 75% of data as the criteria for sufficiency. with industry and vehicular transportation being the Statistical analysis: Since the analysis encompasses nine principal sources of contamination.19,20 years, time trends and seasonality were controlled us- While the above provides evidence of the potential ing natural spline functions (ns), with 1 to 5 degrees of effect of air pollution on mortality in America, Bogota freedom (df) per year. This number varied according does not yet have a study that includes these character- to whether the models showed a better fit to the data. istics. Therefore, the objective of this investigation is to The Generalized Additive Model (GAM) with Poisson 22 evaluate the association between acute PM10 exposure regression was used to model the relation between and daily mortality from all causes, respiratory tract the daily number of deaths and PM10 levels. Short-term and cardiovascular diseases in Bogota, Colombia. fluctuations were controlled using variables that indi-

364 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 PM10 pollution and mortality in Bogota Artículo original

Figure 1. Geographic distribution of air quality monitoring network stations (RMCAB) and the Institute of Hydrology, Meteorology and Environmental Studies (IDEAM) meteorological stations. April 1, 1998 to December 31, 2006, Bogota, DC.

cated the days of the week, long weekends and holidays. ages and over 65 years old. The diagnostic of the mod- With respect to the adjustment of meteorological factors, els was performed by evaluating the over dispersion temperature and RH variables were taken into account, parameter; detecting autocorrelation and over fitting including functions, considering the effect on the daily with partial autocorrelation functions (PACF); influ- average with a 1-day lag, and with 4 and 2 df per year, ence analysis by means of Cook’s distances; deter- respectively. mining normality of residuals, and evaluating the The baseline was as follows: parsimony of the models using Akaike information criteria (AIC). β β β β Ln (E(Yt))= 1 * DFnational + 2 * DFreligious + 3 * DS + 4 * FS + To calculate the percentage change in risk of mor- 3 ns (Temp,gi1,1) + (Hum,gi2,1) + ns (time,gi3) tality for a 10µg/m increase in PM10 levels, single lag models (SLM) and distributed lag models (DLM) were Where Yt is the number of deaths in a day t, used; SLM were adjusted with a lag factor of 0 to 3 days,

DFnational and DFreligious are holidays categorized as na- and DLM evaluating cumulative periods of 3 and 5 days tional and religious, DS is the days of the week, FS long prior to the event, taking into account a polynomial weekends, ns natural smooth functions of temperature structure of degree 2.23-26 A maximum lag of five days

(Temp), RH (Hum) and time (time), and gi is the df for before the deaths was chosen for the exposure variable each function. using DLM.24,26 The statistical analysis was performed An independent model was generated for each using Stata software version 9.0 and R version 2.8.1 (R cause of death studied, according to the groups all Project for Statistical Computing, http://www.r-project. salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 365 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

3 org), using the ares library for the ESCALA Project The mean daily average of PM10 was 63.2µg/m (Multi-city Study of Air Pollution and Health effects in (SD=17.9), with a maximum value of 179.1µg/m3, which Latin America).27 exceeds daily guidelines established by the WHO. The

8-hr average O3 concentration was 21.2 ppb (SD=11.6) Results (table II), which does not exceed WHO guidelines.28 A statistically significant association was observed A total of 229 199 deaths were registered during the between acute mortality –due to all causes and respira- study period, 21 398 (9%) of which were eliminated tory causes, for all ages and for the group over 65 years due to incomplete information (sex, locality and/or old– and a 10µg/m3 increase in the daily average of direct cause of death). A total of the 207 801 deaths PM10. The percentage change in risk of mortality from were evaluated, from which there was a daily average all causes for all ages was 0.57% (95%CI 0.25-0.89) per 3 of 65 deaths (Standard Deviation (SD) = 9.57) due to 10µg/m increase in average PM10 levels on the same all causes. Regarding respiratory mortality-all ages, day of the event (lag 0). The calculation of mortality there was a daily average of 12 deaths and 7 deaths for from all causes for those over 65 years old was similar those over 65 years old (table I); 53.5% (n=111 178) were to that observed for all ages. A significant change in risk men and 52.8% (n=109 802) were over 65 years of age. was observed with respect to respiratory causes for all Death due to respiratory and cardiovascular diseases ages and those over 65 —1.22% (95%CI 0.48-1.97) at represented 18.7% (n=39 024) and 27.6% (n=57 371) of lag 0 and 1.05% (95%CI 0.12-1.98) at lag 0, respectively. total mortality, respectively. With respect to mortality from cardiovascular disease, no significant association was found (figures 2 and 3). Table I When using DLM for the period of three days Daily average mortality in Bogota, DC during prior to death (DLM0-3), it was observed that the cu- the period April 1, 1998 to December 31, 2006 mulative effect on total mortality tends to increase and then decrease for the period of five days before death. ICD-10 Total 3 It was estimated that, with a 10µg/m increase in PM10 Codes samples/day ± SD Mortality concentrations (24-hr average) for the DLM0-3 period, All causes 65.0 ± 9.57 the risk of total mortality for all ages increased 0.71% > 65 years 34.34 ± 7.40 (95%CI 0.46-0.96). For mortality from respiratory and A00-T98 3 Men 34.77 ± 6.61 cardiovascular causes for all ages, with every 10µg/m Women 30.22 ± 5.95 increase in PM10 levels for the DLM0-3 period, a cumula- CVC 17.95 ± 4.57 tive effect of 1.43% (95%CI 0.85-2.00) and -0.03% (95%CI I00-I99 CVC > 65 12.63 ± 3.78 -0.49-0.44) was observed, respectively. RESP 12.21 ± 4.22 J00-J98 RESP > 65 years 7.70 ± 3.43 Discussion CVD: cardiovascular, RESP: respiratory, SD: Standard Deviation This 9-year study in Bogota suggests a statistically significant association between daily mortality for all

Table II Distribution of air pollutants concentrations and meteorological factors in Bogota, DC during the period April 1, 1998 to December 31, 2006

Percentiles (%) Pollutants and meteorology No. of days Average SD Min Max 5 25 50 75 95

3 PM10 (µg/m )* 3 173 63.2 17.9 18.7 38.4 49.9 60.9 73.8 96.3 179.1 ‡ O3 (ppb) 2 912 21.2 11.6 1 6 13.5 18.5 26.4 44.9 75.1 Temperature (°C)* 3 197 14.6 0.8 12 13.2 14.1 14.6 15.1 16 17.6 Relative humidity (%)* 3 161 78.8 6.8 45 68 74.4 78.5 83.1 90.5 99

* 24-hr average, ‡8-hr average, Min: minimum, Max: maximum, SD: Standard Deviation

366 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 PM10 pollution and mortality in Bogota Artículo original

Lag 0 Lag 0

Lag 0 Lag 0

Lag 0 Lag 0

Lag 1 Lag 1

Lag 1 Lag 1

Lag 1 Lag 1

Lag 2 Lag 2 Single lag model Single lag model Lag 2 Lag 2

Lag 2 Lag 2

Lag 3 Lag 3

Lag 3 Lag 3

Lag 3 Lag 3

Lag 0-3 Lag 0-3

Lag 0-3 Lag 0-3

Lag 0-3 Lag 0-3

Lag 0-5 Lag 0-5 Distributed lag model Distributed Distributed lag model Distributed Lag 0-5 Lag 0-5

Lag 0-5 Lag 0-5

-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 Risk Percent Change (%) Risk Percent Change (%)

Cardiovascular diseases Respiratory All causes Cardiovascular diseases Respiratory All causes

* Percentage change in risk per 10µg/m3 increase in daily air concen- * Percentage change in risk per 10µg/m3 increase in daily air concen-

trations of PM10 using single lag models (SLM) with 0 to 3 days and trations of PM10 using single lag models (SLM) with 0 to 3 days and distributed lag models (DLM) with periods of 3 and 5 days prior to distributed lag models (DLM) with periods of 3 and 5 days prior to death, in Bogota DC. death, in Bogota DC.

Figure 2. Percentage change in risk of general Figure 3. Percentage change in risk of general mortality, mortality from respiratory disease and mortality, mortality from respiratory tract disease mortality from cardiovascular disease,* for all and mortality from cardiovascular disease,* for ages, associated with acute PM10 exposure, for the persons over 65 years old, associated with acute period April 1, 1998 to December 31, 2006 PM10 exposure, for the period April 1, 1998 to December 31, 2006 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 367 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

35 36 causes of death and respiratory diseases and daily PM10 pathogenic bacteria. Lambert et al. suggest possible concentrations, but not for cardiovascular diseases. To interactions between the respiratory syncytial virus our knowledge, this is the first study to evaluate the (RSV) which infects alveolar epithelial cells and ultrafine 37 association between different causes of death and PM10 black carbon (BC) particulates. Becker et al. found that in Bogota. The percentage change in risk estimated for particulates in outside air seem to alter the ability of daily mortality for all causes –all ages was 0.57% at lag alveolar macrophages to produce chemokines which 0 and 0.62% for the DLM0-5 period. The effects found attract inflammatory cells and are needed to inhibit the in our study are similar to those reported by Stieb29– spread of the infection. It is possible that this alteration 0.65% worldwide, 0.6% for Europe,30 0.5% for the United plays a fundamental long-term role in the effects of States30 (US) and 0.49% for Asia.2 Other studies differ particulates on vulnerable individuals. slightly from our findings. Vichit et al.31 found that when Although the daily average of deaths for cardiovas- 3 PM10 levels increase 10µg/m , risk increases 1.2% at lag cular diseases was higher compared with respiratory 0; in the USA, Dockery et al.4 and Schwartz6,32 found diseases, in this study did not show an increase in risk changes of 2.6% (lag 0), 0.8% for the 2-day moving aver- for cardiovascular disease mortality using either SLM age (MA01) and 0.35% (lag 0), respectively. or DLM. In contrast, Ostro,9 Sanhueza11 and Gouveia12 With respect to LAC, the PAHO2 estimated a reported changes in risk of 0.76% (lag 0), 1.76% (lag 0) change of 0.6%, similar to that found in the study and 0.58% (lag 0), respectively. The difference in our herein; nevertheless, changes greater than our results results may be due to the time lag exposure used in this have been registered. Ostro9 and Castillejos et al.10 re- study; an analysis carried out using a DLM (data not ported changes of 0.75% (lag 1) and 1.83% for the five shown) in a period of 15 days before the event, found an day moving average (MA04), respectively; all were increased risk of 0.46% in cardiovascular mortality for all statistically significant. These studies have focused on ages; Schwartz argued that if a heart attack is avoided countries such as Chile and Mexico, which is why the in a given day, the expected displacement in mortality percentage change in risk for Bogota may differ given will be higher in the following days or months, which the unique characteristics of the city (aerodynamic would explain absence of increase in risk in the studied diameter, chemical33 and biological34 composition of population.25 Nevertheless, it is important to be able to the particulates, location with respect to the equatorial evaluate other Andean cities located near the equatorial axis, altitude and meteorological conditions), which axis, thereby determining whether the lack of risk of this can have an influence on mortality, the duration of disease is constant or differs throughout this zone. thermal inversion layers and, therefore, exposure. The strengths of our study were: 1. The use of GAM In terms of respiratory mortality for all ages, the modeling, widely employed in studies on air pollution,22 change in risk was 1.22% at lag 0 and 1.43% for the allowed for adjust linear and non-linear associations, as DLM0-3; these were statistically significant. Ostro9 well as to short-term and long-term associations; 2. The and Vichit31 observed changes in risk of 1.28% (lag 0) calculation of percentage changes in risk using DLM and 1.3% (lag 3), respectively. Other investigators have evaluated the effect of acute exposure over periods of 3 reported greater changes, for example, Castillejos10 and and 5 days; this resulted in estimates of mortality risks Sanhueza et al.11 reported changes in risk of 3.85% for similar to those obtained by cohort studies.26,38 the MA04 and 2.36% at lag 0, respectively. For those The possible limitations of the study were: 1. Aver- over 65 years old, our study estimated a change in risk age daily PM10 exposure was assigned for the entire city. of 1.05% at lag 0 and 1.68% for the DLM0-3, showing Considering variations in pollutant concentrations by a greater effect on this group compared to the general zone, this could suggest the existence of measurement population when using DLM0-3. Also for persons over error in our study, generating a possible underestimation 65 years, Gouveia12 estimated a change in risk of 0.60% of the effect in these zones. Nevertheless, when dividing at lag 1, while Sanhueza,11 Martins13 and Téllez14 re- the city into east and west zones (analysis not shown), the ported changes of 2.78% (lag 0), 5.4% and 3.7% for the daily average value obtained for each was 50.02 and 79.18 MA02, respectively. µg/m3, respectively, where the concentration of 63.2µg/ 3 In general, an acute effect of PM10 on total and m (daily average in our study) represented an average respiratory mortality was observed using SLM and value for Bogota, thus minimizing the probability of an

DLM. Some of this effect can be attributed to PM10 be- error in measuring exposure. 2. Although the inclusion ing composed of fine particulates (PM2.5), in addition to criteria adopted for mortality was subjects who resided chemical and biological compounds that present greater in one of the localities at the time of death, it was not pos- health risks.4,10,28,33 Experimental data show that air pol- sible to establish how long a person had lived in Bogota lutants can increase the risk of infection, especially from and, therefore, the effect cannot be attributed to acute

368 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 PM10 pollution and mortality in Bogota Artículo original exposure. This could cause a possible overestimation in exemplary and dedicated father, whose teachings laid our results. However, these effects can only be attributed the ethical, educational and personal foundations of this to acute exposure. The farthest exposure we are looking investigator. Thank you Dad. at is five days. So, how long a person resided in the city in Declaration of conflict of interests. The authors declare that they have no terms of years or even months is not important, because conflict of interests. some people enter the population whilst others leave. 3. The completion of death certificates by non-medical personnel may conceal the real pathological status at References the time of death, which could cause information bias. 1. World Health Organization (WHO). Global estimates of burden of 4. The time-series for O3 presented a change in the value disease caused by the environmental and occupational risks [Internet]. Ge- of its 8-hr average concentration beginning in 2002, the neva: WHO; c2012 [updated 2012 Nov 30; cited 2012 Nov 2]. Available year in which the RMCAB underwent maintenance. in: http://www.who.int/quantifying_ehimpacts/global/urbair/en/index.html Since it was not possible to determine whether or not 2. Pan American Health Organization (PAHO). An assessment of health effects of ambient air pollution in Latin America and the Caribbean. the measurements registered before or after 2002 were Washington (WA): PAHO (US), 2005. corrected, it was decided not to adjust for this pollutant; 3. United Nations Human Settlements Programme. State of the World’s nevertheless, the estimators were calculated with and Cities 2008/2009. London (GB): United Nations Human Settlements Programme (US), 2008. without adjustments for O3, observing no significant dif- ference in values. 5. Although our study did not evaluate 4. Dockery DW, Pope CA 3rd, Xu X, Spengler JD, Ware JH, Fay ME, et al. An association between air pollution and mortality in six U.S. cities. N Engl the socioeconomic position (SEP) of the population, this J Med1993; 329(24):1753-1759. is important to explore since localities that have neigh- 5. Pope CA 3rd, Thun MJ, Namboodiri MM, Dockery DW, Evans JS, borhoods (locality divisions) with fewer socioeconomic Speizer FE, et al. Particulate air pollution as a predictor of mortal- resources are located in areas with significant higher ity in a prospective study of U.S. adults. Am J Respir Crit Care Med concentrations of the pollutant. This could show an effect 1995;151:669-674. 6. Schwartz J, Dockery DW, Neas LM. Is daily mortality associated specif- of SEP as a possible modifier of the relationship studied, ically with fine particles? J Air Waste Manag Assoc 1996;46(10):927-939. overestimating the effect of air pollution on mortality. 7. Pope CA 3rd, Burnett RT, Thun MJ, Calle EE, Krewski D, Ito K, et al. Finally, our analysis showed an association be- Lung cancer, cardiopulmonary mortality, and long-term exposure to fine particulate air pollution. JAMA 2002;287(9):1132-1141. tween PM10 and mortality in a Latin American city with topographical and climatic characteristics different than 8. Romieu I, Samet JM, Smith KR, Bruce N. Outdoor air pollution and 2,21 acute respiratory infections among children in developing countries. J those previously studied. The acute effect on general Occup Environ Med 2002 44(7):640-649. mortality and from respiratory causes differs from that 9. Ostro B, Sanchez JM, Aranda C, Eskeland GS. Air pollution and mortal- found for cardiovascular causes, which did not show ity: results from a study of Santiago, Chile. J Expo Anal Environ Epidemiol an effect. The results obtained will strengthen programs 1996;6(1):97-114. for vehicular maintenance, reduction in emissions and 10. Castillejos M, Borja-Aburto VH, Dockery DW, Gold DR, Loomis D. Airborne coarse particles and mortality. Inhal Toxicol 2000;12(1 improvement of combustibles, led by the District Secre- Suppl):61-72. tary for the Environment. It also will determine health 11. Sanhueza P, Vargas C, Mellado P. Impacto de la contaminación del promotion and disease prevention activities for persons aire por PM10 sobre la mortalidad diaria en Temuco. Rev Med Chile over 65 years old, directed by the District Secretary of 2006;134(6):754-761. Health. Nevertheless, it is crucial to conduct studies 12. Gouveia N, Fletcher T. Time series analysis of air pollution and mortality: effects by cause, age and socioeconomic status. J Epidemiol in cities in the Andes as well as in coastal zones and Community Health 2000; 54(10):750-755. valleys located near the equatorial axis, which present 13. Martins MC, Fatigati FL, Vespoli TC, Martins LC, Pereira LA, Martins meteorological conditions that could affect the relation- MA, et al. Influence of socioeconomic conditions on air pollution adverse ship between air pollution and mortality. health effects in elderly people: an analysis of six regions in Sao Paulo, Brazil. J Epidemiol Community Health 2004;58(1):41-46. Acknowledgments 14. Téllez-Rojo MM, Romieu I, Ruiz-Velasco S, Lezana MA, Hernández- Avila MM. Daily respiratory mortality and PM10 pollution in Mexico City: importance of considering place of death. Eur Respir J 2000;16(3):391-396. The authors would like to thank IDEAM, the District 15. World Health Organization (WHO). Country profiles of environmen- Secretary for the Environment and the District Secretary tal burden of diseases [Internet]. Geneva (CH): WHO; 2010 [cited 2010 of Health for supplying the information to conduct this Sep 12]. Available in: http://www.who.int/quantifying_ehimpacts/national/ countryprofile/colombia.pdf work, and Irma Soyachi Salgado for her administrative 16. Secretaría Distrital de Ambiente (SDA). Informe anual de calidad de work. The principal author dedicates this work to the aire para Bogotá. Bogotá D.C: Red de Monitoreo de Calidad de Aire de memory of Orlando Blanco Casteñeda (R.I.P.), loving, Bogotá SDA (CO), 2008.

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 369 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

17. Departamento Administrativo Nacional de Estadística (DANE). Censo 28. World Health Organization (WHO). Air quality guidelines for particu- 2005 [Internet]. Bogotá (CO): DANE; 2010 [cited 2010 Oct 5]. Available late matter, ozone, nitrogen dioxide and sulfur dioxide - Global update in: http://190.25.231.242/redatam/CG2005/Total_poblacion_concili- 2005 - Summary of risk assessment. Geneva: WHO, 2006. ada_mpal.xls 29. Stieb DM, Judek S, Burnett RT. Meta-analysis of time-series studies 18. Alcaldía Mayor de Bogotá: Geografía Bogotana [Internet]. Bogotá: of air pollution and mortality: effects of gases and particles and the Alcaldía Mayor de Bogotá (CO); c2012 [updated 2012 Nov 30; cited 2012 influence of cause of death, age, and season. J Air Waste Manag Assoc Dec 2]. Available in: http://www.bogota.gov.co/portel/libreria/php/decide. 2002;52(4):470-484. php?patron=01.270701&divs=true 30. Katsouyanni K, Touloumi G, Samoli E, Gryparis A, Le Tertre A, 19. Rodríguez P, Sánchez N, Behrentz E. Actualización del inventario Monopolis Y, et al. Confounding and effect modification in the short-term de fuentes móviles para la ciudad de Bogotá. Universidad de los Andes. effects of ambient particles on total mortality: Results from 29 European Paper presented at: II Congreso Colombiano y Conferencia Internacional cities within the APHEA2 Project. Epidemiology 2001;12(5):521-531. de Calidad del Aire y Salud Pública; 2009; Cartagena, Colombia. 31. Vichit-Vadakan N, Vajanapoom N, Ostro B. The Public Health and 20. Fandiño M, Bravo S, Sánchez N, Behrentz E. Actualización del inven- Air Pollution in Asia (PAPA) Project: Estimating the Mortality Effects tario de emisiones atmosféricas provenientes de fuentes fijas en Bogotá. of Particulate Matter in Bangkok, Thailand. Environ Health Perspect Universidad de los Andes. Paper presented at: II Congreso Colombiano 2008;116(9):1179-1182. y Conferencia Internacional de Calidad del Aire y Salud Pública; 2009; 32. Schwartz J. The effects of particulate air pollution on daily deaths: a Cartagena, Colombia. multi-city case-crossover analysis. Occup Environ Med 2004;61(12):956-961.

21. Health Effects Institute: Multicity Study of Air Pollution and Mortality 33. Galvis B, Rojas N. Relación entre PM2.5 y PM10 en la ciudad de Bogotá. in Latin America (The ESCALA Study) [Internet]. Boston: Health Effects Acta Nova 2006;3(2):336-353. Institute (US); c2012 [updated 2012 Oct 30; cited 2012 Dec 2]. Available 34. Blanco-Becerra LC. Caracterización microbiológica del material in: http://pubs.healtheffects.org/view.php?id=389 particulado como factor de riesgo sobre la salud en la localidad de Puente 22. Dominici F, McDermontt A, Zeger S, Samet J. On the use of General- Aranda [Tesis]. [Bogotá D.C (CO)]: Universidad de la Salle, 2003. ized Additive Models in time series studies of air pollution and health. Am 35. Holgate ST, Samet JM, Koren HS, Maynard RL. Air pollution and J Epidemiol 2002; 156(3):193-203. health. Chapter 17, Air pollutants: moderators of pulmonary host resis- 23. Pope CA, Schwartz J. Time series for the analysis of pulmonary health tance against infection: San Diego: Academic Press, c1999: 357-380. data. Am J Respir Crit Care Med 1996;154(6 Pt 2):S229-S233. 36. Lambert AL, Mangum JB, DeLorme MP, Everitt JI. Ultrafine carbon 24. Schwartz J. The distributed lag between air pollution and daily deaths. black particles enhance respiratory syncytial virus-induced airway reactiv- Epidemiology 2000;11(3):320-326. ity, pulmonary inflammation, and chemokine expression. Toxicol Sci 25. Schwartz J. Harvesting and long term exposure effects in the relation 2003;72(2):339-346. between air pollution and mortality. Am J Epidemiol 2000;151(5):440-448. 37. Becker S, Soukup JM. Exposure to urban air particulates alters the 26. Zanobetti A, Wand MP, Schwartz J, Ryan LM. Generalized additive macrophage-mediated inflammatory response to respiratory viral infec- distributed lag models: quantifying mortality displacement. Biostatistics tion. J Toxicol Environ Health A 1999;57(7):445-457. 2000;1(3):279-292. 38. Zanobetti A, Schwartz J, Samoli E, Gryparis A, Touloumi G, Atkinson 27. Junger W, de Leon A. Ares: A Library for Time Series Analysis R, et al. The temporal pattern of mortality responses to air pollu- in Air Pollution and Health Effects Studies Using R. Epidemiology tion: a multicity assessment of mortality displacement. Epidemiology 2009;20(6):S217. 2002;13(1):87-93.

370 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Air pollution and mortality in Bogota Artículo original Effect of socioeconomic status on the association between air pollution and mortality in Bogota, Colombia

Luis Camilo Blanco-Becerra, M en C,(1) Víctor Miranda-Soberanis, M en C,(2) Albino Barraza-Villarreal, D en C,(2) Washington Junger, D en C,(3) Magali Hurtado-Díaz, M en C,(2) Isabelle Romieu, ScD.(2)

Blanco-Becerra LC, Miranda-Soberanis V, Blanco-Becerra LC, Miranda-Soberanis V, Barraza-Villarreal A, Junger W, Hurtado-Díaz M, Romieu I. Barraza-Villarreal A, Junger W, Hurtado-Díaz M, Romieu I. Effect of socioeconomic status on the association between Efecto del nivel socioeconómico sobre la asociación entre air pollution and mortality in Bogota, Colombia. contaminantes atmosféricos y mortalidad en Bogotá, Colombia. Salud Publica Mex 2014;56:371-378. Salud Publica Mex 2014;56:371-378.

Abstract Resumen Objective. To evaluate the modification effect of socioeco- Objetivo. Evaluar el efecto modificador del nivel socioeco- nomic status (SES) on the association between acute exposure nómico (NSE) sobre la asociación entre la exposición aguda to particulate matter less than 10 microns in aerodynamic a partículas menores de 10 micras de diámetro aerodinámico diameter (PM10) and mortality in Bogota, Colombia. Materials (PM10) y la mortalidad en Bogotá, Colombia. Material y mé- and methods. A time-series ecological study was conducted todos. Se realizó un estudio ecológico de series de tiempo (1998-2006). The localities of the cities were stratified using (1998-2006). Mediante análisis de componentes principales se principal components analysis, creating three levels of aggrega- estableció una estratificación de las localidades de la ciudad, de tion that allowed for the evaluation of the impact of SES on lo que se generaron tres niveles de agregación que permitieron the relationship between mortality and air pollution. Results. evaluar el impacto de la variable NSE en la relación mortalidad- For all ages, the change in the mortality risk for all causes was contaminación atmosférica. Resultados. En todas las edades, 0.76% (95%CI 0.27-1.26) for SES I (low), 0.58% (95%CI 0.16- para la mortalidad por todas las causas, el porcentaje de cambio 1.00) for SES II (mid) and -0.29% (95%CI -1.16-0.57) for SES en el riesgo fue 0.76% (IC95% 0.27-1.26) en el NSE I (bajo), 3 III (high) per 10µg/m increment in the daily average of PM10 0.58% (IC95% 0.16-1.00) en el NSE II (medio) y -0.29% (IC95% on day of death. Conclusions. The results suggest that SES -1.16-0.57) en el NSE III (alto), por incremento de 10µg/m3 en significantly modifies the effect of environmental exposure to el promedio diario de PM10 en el día del deceso. Conclusio- PM10 on mortality from all causes and respiratory causes. nes. Los resultados sugieren que el NSE modifica de manera significativa el efecto de la exposición ambiental a PM10 sobre la mortalidad por todas las causas y causas respiratorias. Key words: mortality; socioeconomic status; particulate Palabras clave: mortalidad; nivel socioeconómico; partículas; matter; Bogota; Colombia Bogotá; Colombia

(1) Departamento de Salud Pública, Universidad Industrial de Santander (UIS). Bucaramanga, Santander, Colombia. (2) Head, Nutrition and Metabolism section, International Agency for Research on Cancer. France. (3) Rio de Janeiro State University. Brasil.

Received on: June 11, 2012 Accepted on: February 27, 2013 Corresponding author: Dra. Isabelle Romieu. Head, Nutrition and Metabolism section, International Agency for Research on Cancer. 150, cours Albert Thomas, 69372 Lyon Cedex 08, France. E-mail: [email protected]; [email protected]

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 371 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

rban growth in developing countries has been and approved by the ethic committee of the National characterized by informality, illegality and the lack Institute of Public Health (INSP, Spanish acronym). Bo- ofU settlement planning. Urban development has also gota is divided into 20 administrative units or localities. been associated with an increase in poverty as well as For the purpose of the SES analysis, the localities were low socioeconomic status (SES) areas.1 Income inequal- stratified based on three levels of aggregation, which en- ity is higher in the developing world than developed abled evaluating the effect on mortality and air pollution countries, as seen in Latin America and the Caribbean (figure 1). The Sumapaz locality was omitted from the (LAC).1 One way to measure the inequality of incomes analysis because it is a rural area that represents only 1% between countries is the Gini coefficient,2 which takes of the total city population (n = 5 792). Therefore a total values between 0 and 1, 0 being perfect equality and 1 of 19 municipalities were included in the analysis. perfect inequality. Mortality data: Information regarding the total number LAC has one of the highest rates of urbanization, of daily deaths registered in Bogota DC was obtained where 75% of the population lives in urban areas. Many from death certificates. The basic cause of death pro- cities in this region have poor air quality as a result of vided by the Bogota District Secretary of Health (DSH) unplanned urbanization, augmented vehicular fleets was used, and only information about the deaths of and obsolete industrial technologies.3 Epidemiological those who were residents at the time of death in any studies conducted in developed and developing coun- of the 19 localities in DC was included in the study. tries worldwide have reported an increase in mortality The outcomes analyzed were all causes of death (ICD: from all causes, and particularly from cardiopulmo- A00-T98), respiratory (ICD: J00-J98) and cardiovascular nary causes, as a result of exposure to air pollution, causes (ICD: I00-I99), according to the 10th International and especially from particulate matter smaller than 10 Classification of Diseases (ICD). 4-7 microns (PM10). Although SES can modify the effect of air pollution on mortality,8 available studies do not allow for either confirming or completely discarding the influence of SES on this association.9-14 Groups with low SES tend to live in areas where they are exposed to high concentrations of air pollutants, compared to those groups with high SES.10,14,15 Air pollution affects a large number of inhabit- ants3 in Bogota, the capital district (DC, abbreviation in 16 Spanish) of Colombia. PM10 concentration maps show how the distribution of this contaminant more greatly affects poor social groups. The greatest concentrations of PM10 are located in the south and southwest portions of the DC, areas where a large proportion of people of low SES reside.17 Bogota has a Gini coefficient between 0.60 and 0.69, which is higher than that estimated for similar cities in the region (0.52),1 thus showing greater inequality. This research aims to evaluate the modification effect of socio- economic status (SES) on the association between acute exposure to PM10 and daily mortality from all causes, and specifically from cardiopulmonary diseases, in the general population and among those over 65 years old in Bogota, Colombia. Materials and methods Study design: An ecological study was conducted using a time-series analysis from April 1998 to December 2006. Figure 1. Stratification of the 19 localities by This study was based on the methodology applied in the socioeconomic status SES I (low), SES II (mid) and “Multi-City Study of Air Pollution and Health Effects SES III (high) in Bogota D.C. Colombia.1998-2006 in Latin America.”18 The study protocol was reviewed

372 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Air pollution and mortality in Bogota Artículo original

Socioeconomic strata to evaluate SES were gener- levels used in the study (figure 1). To assign high (SES ated by grouping localities with similar socioeconomic III), middle (SES II) and low (SES I) levels, a factor characteristics; daily mortality for each level was as- analysis using principal components was performed, signed according to the daily death counts in each in which the first component explained 84% of the total stratum. variability. This analysis was used in other studies.10,13 Meteorological, air pollution and SES data: Hourly data The above assignation was based on sorting scores by for air pollutants were obtained from the Bogota Air locality. Finally, to validate the results, a discriminate Quality Monitoring Network (BAQMN). Temperature analysis was conducted on all three predefined locality and relative humidity (RH) registries were obtained groups. from the BAQMN and the Institute of Hydrology, Me- The levels generated are as follows: teorology and Environmental Studies (IHMES) stations. Information for constructing the SES stratification of the • SES I (low): Bosa, Ciudad Bolívar, Rafael Uribe, San city was obtained from the 2005 census and the 2007 Cristóbal, Santa Fe, Tunjuelito y Usme. Bogota Quality of Life Survey conducted by the National • SES II (mid): Antonio Nariño, Barrios Unidos, Administrative Department of Statistics. Candelaria, Engativá, Fontibón, Kennedy, Mártires,

Exposure assessment: Daily (24-hr) averages of PM10 were Puente Aranda y Suba. calculated for all monitoring stations, considering a suf- • SES III (high): Chapinero, Teusaquillo y Usaquén. ficiency criterion of 75% of data. The same procedure was carried out for temperature and RH. In order to Time series analysis: The Generalized Additive Model 21 assign exposure for each SES, daily average PM10 was (GAM) with Poisson regression was used to model the calculated using the daily registries of the stations lo- relationship between the daily number of deaths and cated within the localities of each SES. When stations PM10 levels. Short-term fluctuations were controlled were not available within the locality, the values of the using variables that indicated days of the week, long closest air quality monitoring station were assigned, weekends and holidays. With respect to the adjustment considering a distance between the monitoring station of meteorological factors, temperature and RH variables and locality of less than 5km. were taken into account, including functions, consider- ing the effect on daily average with a 1-day lag, and with Statistical analysis 4 and 2 df per year, respectively. The baseline was as follows: SES: The SES of the deceased were defined by apply- ing multivariate techniques for each locality based on Ln (E(Yt)) = four-dimensional indicators related to SES: income ß1 * DF national + ß2 * DF religious + ß3 * DS + ß4 * FS + (Gini coefficient,2 percentage of households with high ns (Temp, gi1,1) + (Hum,gi2,1) + ns (time, gi3) economic level), housing conditions (percentage of households with inadequate housing services), living where Yt is the number of deaths in a day t, DFnational conditions (percentage of households in indigence, pov- and DFreligious are holidays categorized as national and erty and critical overcrowding)11 and educational level religious, DS is the days of the week, FS is long week- (percentage of households with school non-attendance). ends, ns is natural smooth functions of temperature

These indicators or similar ones have been used in other (Temp), RH (Hum) and time (time), and gi is the df for studies.2,8,12,13,15,19,20 Prior to analysis, all indicators were each function. standardized to avoid the influence of measurement An independent model was generated for each units and to provide the same weight in the analysis. In cause of death studied, according to the groups all ages order to obtain the SES stratification, first, biplots were and over 65 years old. To calculate the percentage change generated to graphically observe the relation between in risk of mortality attributed to each increase of 10µg/m3 localities and indicators. in PM10 average levels, single lag models (SLM), moving average models (MA) and distributed lag models (DLM) Subsequently, a cluster analysis was performed to were adjusted, the SLM having a simple lag factor from build hierarchies, a K-means algorithm was applied for 0 to 3 days, the MA having an average of up to 3 days data partitioning and groups were randomly selected. lag and the DLM an evaluation of cumulative periods Although these analyses indicated three to four SES of 3 and 5 days prior to the event. levels, there was greater uniformity and consistency For more detailed information about the topics when localities were grouped into just three levels, covered in the materials and methods section, see the therefore three was the final number of socioeconomic study by Blanco et al.22 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 373 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

Using the DLM for a three-day period prior to Results 3 death (DLM0-3) and a 10µg/m increase in PM10 con- During the period of time studied, 76 404 deaths were centration (24-hr average), the risk of mortality from registered for SES I (low), 106 704 for SES II (middle) all causes and for all ages increased by 0.62% (95%CI and 24 632 for SES III (high) for all causes, with a daily 0.25-1.00) for SES I, 0.87% (95%CI 0.55-1.20) for SES average of 24 (standard deviation SD = ± 5.38), 33 (SD II and -0.47% (95%CI -1.25-0.31) for SES III; the first = ± 6.42) and 8 (SD = ± 2.78) deaths, respectively. A total two SES groups were statistically significant. Those of 53% (n= 109 775) of the deceased were people over over 65 years old showed similar differences among 65 years old, of which 54% (n= 59 364) was observed to SES strata (figure 2). be in SES II. The average mortality for respiratory and As for respiratory mortality for all ages, a signifi- cardiovascular diseases was higher for SES II (table I). cant change in risk of 1.30% (95%CI 0.35-2.26) at lag 3 The daily average PM10 was 60.12µg/m (SD= ± 0 and 1.52% (95%CI 0.45-2.60) at MA01 was observed 18.78) for SESI, 71.05µg/m3 (SD= ± 19.44) for SES II for SES II. The risk was always higher for SES II than and 36.95µg/m3 (SD= ± 17.10) for SES III, with daily for the remaining SES. A similar behavior of mortality maximum values for each SES greater than or equal to was observed for the group of people over 65 years old. 123µg/m3, which exceeds the World Health Organiza- Using the DLM0-3, a statistically significant effect was tion (WHO)23 daily guideline. The mean difference found only for SES II for all ages and for those over 65 between SES for PM10 concentration and the number years old, compared with the other levels (figure 3). of deaths was statistically significant (table I). For all age groups and people over 65 years old, no A statistically significant association was observed significant association was found between cardiovascu- for acute mortality from all causes for SES I and SES II. lar causes and PM10 exposure in terms of risk of mortal- The percentage change in risk of mortality from all causes ity, although a larger effect was generally observed for and for all ages was 0.76% (95%CI 0.27-1.26) for SES I, SES I (figure 4). 0.58% (95%CI 0.16-1.00) for SES II and -0.29% (95%CI -1.16-0.57) for SES III, per 10µg/m3 increase in average Discussion PM10 levels on the day of the event (lag 0), showing a larger effect for SES I (low). The MA, considering a Our study suggests that SES significantly modifies the two-day average (MA01), showed a larger effect for effect of exposure to daily PM10 concentrations on daily SES I compared with the remaining SES. The estimated mortality from all causes and respiratory causes. To our mortality due to all causes for those over 65 years old knowledge, this study is the first carried out in Bogota was similar to that observed for all ages (figure 2). to evaluate this effect. The percentage change in the es-

Table I

Distribution of PM10 concentrations and mortality for different causes in Bogota, DC stratified by socioeconomic status (SES) during the period 1998 to 2006

Variable Observations Mean SD Maximum I II III I II III I II III I II III

3 PM10 (µg/m )* 3 056 3 167 2 877 60.12 71.05 36.95 18.78 19.44 17.10 147 179 123 All causes* 3 197 3 197 3 194 23.90 33.38 7.71 5.38 6.42 2.78 44 71 21 All causes> 65* 3 197 3 197 3 169 10.88 18.57 4.90 3.63 5.02 2.27 27 39 15 RESP* 3 145 3 186 2 511 4.25 6.39 1.57 2.20 2.80 1.30 14 18 9 RESP > 65* 2 877 3 115 2 094 2.43 4.16 1.12 1.67 2.31 1.11 10 16 8 CVC* 3 185 3 197 2 907 6.04 9.50 2.41 2.60 3.19 1.55 16 22 10 CVC > 65* 3 126 3 191 2 705 3.97 6.83 1.84 2.07 2.72 1.36 13 19 9

RESP: Respiratory, CVC: Cardiovascular, SES: socioeconomic status, SD: Standard Deviation * Significant mean difference (p<0.05)

374 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Air pollution and mortality in Bogota Artículo original

* Percentage change in risk per 10µg/m3 increase in daily air concentrations * Percentage change in risk per 10µg/m3 increase in daily air concentrations

of PM10 using single lag models on the same day of the event (lag0), moving of PM10 using single lag models on the same day of the event (lag0), moving average models considering 2-day average (MA01) and distributed lag average models considering 2-day average (MA01) and distributed lag models with period of 3 days prior to death(Lag0-3), in Bogota DC models with period of 3 days prior to death(Lag0-3), in Bogota DC

Figure 2. Percentage change in risk of overall Figure 3. Percentage change in risk of respiratory mortality* for all ages and those over 65 years old, mortality* for all ages and those over 65 years associated with acute PM10 exposure, stratified by old, associated with acute PM10 exposure, stratified socioeconomic status (SES) in Bogota DC, Colombia. by socioeconomic status (SES), in Bogota DC, 1998-2006 Colombia. 1998-2006

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 375 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

timated risk of daily mortality for all causes and all ages was 0.76% at lag 0 and 0.83% at MA01 for SES I (low), decreasing to a value of -0.29% and -0.58% for SES III (high), respectively. When change in risk was estimated using DLM0-3, there was an increased risk for SES II (mid), with a value of 0.87%, compared to 0.63% for SES I and -0.47% for SES III. Our results are consistent with other authors. Forastiere et al.11 found an increase of 1.4% in overall mortality for low SES for those over 35 years old, compared with 0.1% for the high SES, per 10µg/m3 19 increase in PM10 concentrations at MA01. Wong et al. constructed a social deprivation index (SDI), finding a significant excess in non-accidental risk of mortality 3 for all ages – 0.70% per each 10µg/m increase in PM10 concentration at lag 0 for the middle SDI, compared with low and high SDI. One possible explanation for our results is that the population that lives in the low SES is associated with a high prevalence of preexisting diseases, limited or poor quality medical services and deficient consump- tion of polyunsaturated fatty acids and vitamins, all of which increases their susceptibility and conditions of vulnerability to the effects of air pollutants.19,23 Another factor that may be associated is race and ethnicity; U.S. studies have shown a larger risk of mortality for the Hispanic population compared to white and black populations.25,26 When estimating the risk of mortality for the group over 65 years old, a risk of 0.88% at MA01 and 0.96% at MA02 was found for SES I, which decreases to 0.09% and -0.27% for SES III, respectively, following the trend observed in the general population. The result for this group can be explained by mobility, as those over 65 years old spend more time at home and therefore are largely exposed,12,15 as well as by a high prevalence of preexisting conditions24 that make them more suscep-

tible to the effects of PM10. Mortality due to respiratory disease was always higher and statistically significant for SES II (middle) compared with SES I and SES III groups, with values​ of 1.31% (lag 0), 1.53% (MA01) and 1.77% (DLM0-3) for all ages, respectively, and 1.18, 1.54 and 1.83% respec- * Percentage change in risk per 10µg/m3 increase in daily air concentrations tively, for those over 65 years old. Our results coincide of PM10 using single lag models on the same day of the event (lag0), moving 19 average models considering 2-day average (MA01) and distributed lag with those established by other authors. Wong et al. models with period of 3 days prior to death (Lag0-3), in Bogota DC identified a significant excess in – risk 1.46% (lag 2) for the high SDI, decreasing to 0.36% for the low SDI. Figure 4. Percentage change in risk of cardiovascular Martins et al.12 determined that areas with a lower mortality* for all ages and those over 65 years old, socioeconomic profile showed the highest coefficient associated with acute exposure stratified PM10 , of association between PM10 exposure and respiratory by socioeconomic status (SES), in Bogota DC, mortality among the elderly. The authors state that low Colombia. 1998-2006 income and low education levels are factors that explain the relationship found.

376 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Air pollution and mortality in Bogota Artículo original

In our study, respiratory mortality was always high- (low) because many of the localities belonging to this er for SES II, the area in the city with the highest daily SES did not have air quality monitoring stations, there- 3 average of PM10 (71µg/m ).This shows a dose-response fore concentrations from stations at nearby locations relation for this cause, since the SES II population is ex- belonging to other SES were assigned. This may have 22 posed to daily PM10 concentrations that exceed WHO affected the estimate of the percentage change in risk for guidelines, increasing the risk of mortality as compared the different causes of death studied at this SES level. with SES I and SES III, which have lower concentrations Nevertheless, the measurement of PM10 for SES II repre- 3 3 of PM10 (60µg/m and 37µg/m , respectively). sents the real situation of the city, as winds concentrate Although cardiovascular mortality showed no pollutants in the localities that make up this SES and, significant values, SES I was observed to have the therefore, taking into account the direction of the winds, highest percentage change in risk at lag 0, MA01 and the areas next to these localities should exhibit lower DLM0-3 for all ages and those over 65 years old. Our concentrations than those registered for SES II.16 Second, results agree with those found by Finkelstein et al.10 who information about temperature and RH was available confirmed the hypothesis that part of the deprivation or only in one SES of the city, since the majority of locali- inequity associated with mortality from cardiovascular ties did not have instruments to measure meteorological disease is related to differences in exposure to environ- variables; the percentage change in risk was estimated mental pollutants. with and without adjusting the weather variables, no O’Neill et al.2 propose three hypotheses for which significant difference in values was noted. Third, the low SES groups are more vulnerable to the effects of ozone time series showed a change in the value of the air pollution: 1) low-income people may receive greater daily 8-hour average concentration after 2002, the year exposure to air pollution,19 2) these groups may be more in which maintenance of the BAQMN was performed. susceptible because they have a compromised health Unable to establish whether the measurements recorded status due to limited financial resources, and 3) they are before or after 2002 were correct, it was decided not to more likely to suffer health effects due to the combina- adjust for this pollutant; the estimates were calculated tion of increased exposure and susceptibility. The latter with and without adjustment for ozone, which showed hypothesis is more accurate and fits the reality of Bogota17 no significant difference in values. and other cities in LAC. Nevertheless, it is important to In summary, our results support the hypothesis highlight that health inequality impacts this relation- proposed and observed by other studies that SES has ship and may explain the effect on the population.27 a modifier effect on the relationship between air pollu- Bartley28 proposes the material/neo-material model as tion and mortality.30 Thus, addressing this relationship an explanatory model of health inequality, which postu- must take into account the socio-economic component, lates that people of relatively low incomes have poorer which may help to decrease deaths in Bogota. Therefore, health and lower life expectancy, and which combined promotion and prevention programs established by the with increased exposure to a contaminant results in the DSH of Bogota in the localities considered vulnerable situation studied in our work. should tend to reduce these weaknesses, which would The strengths of our study were: 1. The use of the ultimately affect the health of the people in the capital, GAM21 model enabled the adjustment of linear and especially the elderly. non-linear associations, as well as short- and long-term fluctuations. 2. The use of different indicators related Acknowledgments to SES, recommended in other studies,9,29,30 with prin- cipal component analysis made it possible to obtain a The authors would like to thank the IHMES, the District socioeconomic division which, although not entirely Secretary for the Environment and the Bogota District homogenous within the localities, enabled obtaining Secretary of Health for supplying the information to estimates that reflected the socioeconomic reality of the carry out this study, and CIaudia Vargas and Alexander localities of Bogota. 3. With the use of localities as units Orejuela for their translation help. The principal author of stratification and relevant information about each of dedicates this work to Orlando Blanco Casteñeda (R.I.P) them, it was possible to establish the effect of SES on and Ana de Jesús Becerra de Blanco, loving parents, the air pollution–mortality relationship; this approach exemplary and dedicated. has been used or suggested by other studies.12,29 It is also important to mention the possible limita- Declaration of conflict of interests: The authors declare not to have conflict of interests. tions of the study that may influence the results. First, there were some problems measuring exposure for SESI

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 377 Artículo original Blanco-Becerra LC y col.

15. Naess O, Piro FN, Nafstad P, Smith GD, Leyland AH. Air pollution, References social deprivation, and mortality: a multilevel cohort study. Epidemiology 2007;18(6):686-694. 16. Secretaría Distrital de Ambiente (SDA). Informe anual de calidad 1. United Nations Human Settlements Programme (UN-HABITAT). State de aire para Bogotá. Red de Monitoreo de Calidad de Aire de Bogotá. of the World’s Cities 2010/2011 bridging the Urban Divide. London: UN- Bogotá, DC: SDA, 2010:1-5. HABITAT, 2011:60- 82. 17. Pan American Health Organization (PAHO). Análisis del perfil de 2. O’Neill MS, Jerrett M, Kawachi I, Levy JI, Cohen AJ, Gouveia N, et al. salud humana en Bogotá. Organización Panamericana de la Salud/Organi- Health, wealth, and air pollution: advancing theory and methods. Environ zación Mundial de la Salud. Bogotá DC: PAHO 2009:15-35. Health Perspect 2003;111(16):1861-1870. 18. Health Effects Institute. Annual Conference 2009 Program and 3. Bell ML, Cifuentes LA, Davis DL, Cushing E, Telles AG, Gouveia N. Abstracts. Boston: Health Effects Institute. [Accessed 13 May 2010]. Environmental health indicators and a case study of air pollution in Latin Mortality effects of air pollution in Latin American cities: results from the American cities. Environ Res 2011;111(1):57-66. ESCALA study [Abstract]. Available: http://www.healtheffects.org/Pubs/ 4. Pan American Health Organization (PAHO). An assessment of health Annual​ConferenceProgram2009.pdf effects of ambient air pollution in Latin America and the Caribbean. 19. Wong CM, Ou CQ, Chan KP, Chau YK, Thach TQ, Yang L, et al. The Washington, DC: PAHO, 2005:17-48. effects of air pollution on mortality in socially deprived urban areas in 5. Dockery DW, Pope CA 3rd, Xu X, Spengler JD, Ware JH, Fay ME. An Hong Kong, China. Environ Health Perspect 2008; 116(9):1189-1194. association between air pollution and mortality in six U.S. cities. N Engl J 20. Havard S, Deguen S, Zmirou-Navier D, Schillinger C, Bard D. Traffic- Med 1993;329(24):1753-1759. related air pollution and socioeconomic status: a spatial autocorrelation 6. Pope CA 3rd, Thun MJ, Namboodiri MM, Dockery DW, Evans JS, study to assess environmental equity on a small-area scale. Epidemiology Speizer FE, et al. Particulate air pollution as a predictor of mortali- 2009;20(2):223-230. ty in a prospective study of U.S. adults. Am J Respir Crit Care Med 21. Dominici F, McDermontt A, Zeger S, Samet J. On the use of General- 1995;151:669-674. ized Additive Models in time series studies of air pollution and health. Am 7. Pope CA 3rd, Burnett RT, Thun MJ, et al. Lung cancer, cardiopulmo- J Epidemiol 2002;156(3):193-203. nary mortality, and long-term exposure to fine particulate air pollution. 22. Blanco-Becerra LC, Miranda-Soberanis V, Hernández-Cadena L, JAMA 2002;287(9):1132-1141. Barraza-Villarreal A, Junger W, Hurtado-Díaz M, et al. Effect of particulate 8. Bell ML, O’Neill MS, Cifuentes LA, Braga ALF, Green C, Nwekw A, et matter less than 10 µm (PM10) on mortality in Bogota, Colombia: a time- al. Challenges and recommendations for the study of socio- economic series analysis, 1998-2006. Salud Publica Mex 2014;55:56:363-370. factors and air pollution health effects. Environ Sci Pol 2005;8:525-533. 23. World Health Organization (WHO). Air quality guidelines for particu- 9. Laurent O, Bard D, Filleul L, Segala C. Effect of socioeconomic status late matter, ozone, nitrogen dioxide and sulfur dioxide - Global update on the relationship between atmospheric pollution and mortality. J Epide- 2005 - Summary of risk assessment. Geneva, Switzerland: WHO, 2006. miol Community Health 2007;61:665-675. 24. Sacks JD, Stanek LW, Luben TJ, Johns DO, Buckley BJ, Brown JS, et 10. Finkelstein MM, Jerrett M, Sears MR. Environmental inequality and al. Particulate matter-induced health effects: who is susceptible? Environ circulatory disease mortality gradients. J Epidemiol Community Health Health Perspect 2011;119(4):446-454. 2005;59(6):481-487. 25. Ostro B, Broadwin R, Green S, Feng WY, Lipsett M. Fine particulate air 11. Forastiere F, Stafoggia M, Tasco C, Picciotto S, Agabiti N, Cesa- pollution and mortality in nine California counties: results from CALFINE. rion G, et al. Socioeconomic status, particulate air pollution, and daily Environ Health Perspect 2006;114:29-33. mortality: differential exposure or differential susceptibility. Am J Ind Med 26. Ostro BD, Feng WY, Broadwin R, Malig BJ, Green RS, Lipsett MJ. The 2007;50(3):208-216. impact of components of fine particulate matter on cardiovascular mor- 12. Martins MC, Fatigati FL, Vespoli TC, Martins LC, Pereira LAA, Martins tality in susceptible subpopulations. Occup Environ Med 2008;65:750-756. MA, et al. Influence of socioeconomic conditions on air pollution adverse 27. Cabieses B, Zitko P, Pinedo R, Espinoza M, Albor C. ¿Cómo se ha health effects in elderly people: an analysis of six regions in Sao Paulo, medido la posición social en investigación en salud? Una revisión de la Brazil. J Epidemiol Community Health 2004;58(1):41-46. literatura internacional. Rev Panam Salud Publica 2011;29(6): 457- 468. 13. Carbajal-Arroyo L, Miranda-Soberanis V, Medina-Ramón M, Rojas- 28. Bartley M. Health inequalities. An introduction to theories, concepts Bracho L, Tzintzun G, Solís-Gutiérrez P, et al. Effect of PM and O on 10 3 and methods. Cambridge: Polite Press, 2007 infant mortality among residents in the Mexico City Metropolitan Area: 29. Stroh E, Oudin A, Gustafsson S, Pilesjö P, Harrie L, Strömberg U, et al. a case-crossover analysis, 1997-2005. J Epidemiol Community Health Are associations between socio-economic characteristics and exposure 2011;65(8):715-721. to air pollution a question of study area size? An example from Scania, 14. Neidell MJ. Air pollution, health, and socio-economic status: Sweden. Int J Health Geogr 2005;4:30. the effect of outdoor air quality on childhood asthma J Health Econ 30. Ou CQ, Hedley AJ, Chung RY, et al. Socioeconomic disparities in air 2004;23(6):1209-1236. pollution-associated mortality. Environ Res 2008;107(2):237-244.

378 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Challenges in air pollution research Artículo especial Some current challenges in research on air pollution and health

Jonathan M Samet, MD, MS.(1)

Samet JM. Samet JM. Some current challenges in research Desafíos actuales de la investigación on air pollution and health. sobre contaminación del aire y salud. Salud Publica Mex 2014;56:379-385. Salud Publica Mex 2014;56:379-385. Abstract Resumen This commentary addresses some of the diverse questions Este comentario aborda algunos de los temas de interés actual of current interest with regard to the health effects of air en relación con los efectos de la contaminación del aire sobre pollution, including exposure-response relationships, toxicity la salud, tales como las relaciones exposición-respuesta, la of inhaled particles and risks to health, multipollutant mix- toxicidad y riesgos para la salud de las partículas inhaladas, tures, traffic-related pollution, accountability research, and las mezclas de contaminantes múltiples, la contaminación issues with susceptibility and vulnerability. It considers the relacionada con el tráfico, la investigación sobre responsa- challenges posed to researchers as they attempt to provide bilidad, y los problemas de susceptibilidad y vulnerabilidad. useful evidence for policy-makers relevant to these issues. Considera los retos que se presentan a los investigadores que This commentary accompanies papers giving the results from intentan proporcionar evidencia para los responsables políti- the ESCALA project, a multi-city study in Latin America that cos en estas cuestiones. Este texto acompaña otros trabajos has an overall goal of providing policy-relevant results. While con resultados del proyecto ESCALA, un estudio en varias progress has been made in improving air quality, driven by ciudades de América Latina que tiene como objetivo general epidemiological evidence that air pollution is adversely af- proporcionar resultados relevantes para la política pública. fecting public health, the research questions have become Aunque ha habido avances para mejorar la calidad del aire, more subtle and challenging as levels of air pollution dropped. gracias a la evidencia epidemiológica de que la contaminación More research is still needed, but also novel methods and aérea está afectando negativamente a la salud pública, las approaches to address these new questions. preguntas de investigación se han vuelto más sutiles y difíciles a medida que los niveles de contaminación se reducen. Se necesita más investigación, pero también nuevos métodos y enfoques capaces de enfrentar estas preguntas. Key words: air pollutants; health effects; environmental ex- Palabras clave: contaminantes del aire; efectos en la salud; posure; risk assessment; epidemiology; research challenge; exposición ambiental; medición de riesgo; epidemiología; research methodology; public health desafíos en investigación; metodología de la investigación; salud pública

erious research on the health effects of air pollution pollution. While this concern persists for much of the dates to the 1950s, following the London fog of world’s population living in the growing number of S1952 and other air pollution disasters.1,2 At that time, polluted megacities in low- and middle-income coun- the motivating concern was the threat to public health tries, air quality control and changes in industry, motor of acute excess mortality during times of very high vehicles, power plants, and other sources have greatly

(1) Department of Preventive Medicine, Keck School of Medicine, USC Institute for Global Health, University of Southern California. USA.

Received on: November 14, 2013 • Accepted on: July 10, 2014 Corresponding author: Jonathan M. Samet. 2001 North Soto Street, Suite 330A Los Angeles, California 90089-9239, E-mail: [email protected]

salud pública de méxico /vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 379 Artículo especial Jonathan M. Samet lowered air pollution concentrations in many high- Table I income countries. Nonetheless, even in these countries Current research questions on outdoor air epidemiological studies continue to link current air pol- pollution lution levels to risk for adverse health effects, leading to a need for ongoing research to provide evidence for • What is the form of the exposure-response relationship at current 3-5 ambient levels? policy formulation. Additionally, levels of air pollution • Is assumption of linearity appropriate? are currently reaching dangerous peaks in many of the • Is there a threshold? megacities in Asia, and recently long unseen high levels • What determines the toxicity of inhaled particles? What are the of air pollution were measured in London and Paris. sources of particles conveying the greatest risk to health? This paper addresses the diverse questions of • What are the risks of pollutant mixtures? How can they be current interest with regard to the health effects of air assessed? pollution (table I). It considers the challenges posed to • What are the risks of exposure to traffic-related pollution? researchers as they attempt to provide useful evidence • What public health gains have been made through pollution for policy-makers relevant to these questions. Appro- control? priately this commentary accompanies papers giving • What factors determine susceptibility and vulnerability to air pollu- the results from the ESCALA project, a multi-city study tion? What is the potential role of genetic factors? Of socioeconomic in Latin America that has an overall goal of providing factors? policy-relevant results. Over the decades, epidemiologists addressing air pollution and health have faced methodological chal- lenges, resulting primarily from the non-specificity of outcomes linked to air pollution and the difficulties of A exposure estimation. Because of this lack of specificity of the health outcomes of interest, researchers need to B take into account the effects of other factors that may also contribute to the occurrence of the measure(s) under study. Such potential confounding is of concern Risk for studies on both short- and long-term time frames, C except for situations with abrupt changes in exposure –the London fog of 1952 representing an extreme example– that decouple potential confounders from D exposure.6 There has already been substantial con- sideration of methodological issues arising in epide- miological studies of air pollution.7-9 This manuscript describe ongoing challenges as epidemiologists seek Dose to address topics of greatest relevance to current policy Curves A and B both are linear, without threshold, but curve A has a formulation (table I). steeper slope, indicating greater susceptibility. Similarly, comparing C and D, persons subject to dose-risk relationship C would have greater risk than Exposure-response relationship those following D, which has a threshold

Figure 1. Hypothetical dose-risk relationships The form of the exposure-response relationship at am- bient concentrations is critical to formulating policies protective of public health (figure 1). Figure 1 presents several different exposure-response relationships which population follow curve A, then a standard based on might lead to different policy choices. For example, the curve B might not adequately protect the susceptible Clean Air Act in the United States calls for national group. For two major air pollutants, particulate matter standards for major pollutants that “… protect the public (PM) and ozone (O3), the evidence for diverse outcomes health with an adequate margin of safety.”10 If a thresh- has remained consistent with a linear relationship with- old can be identified (figure 1, curve D), then a standard out threshold,4,11-16 leading to regulatory strategies in set below the point of inflection would meet the Clean the United States that attempt to minimize the burden Air Act requirements and the degree of protection af- of pollutant-attributable disease.17-19 forded would depend on the concentration at which The challenge of describing exposure-response the standard was set (figure 1). If risks for a susceptible relationships at even lower concentrations is obvious,

380 salud pública de méxico / vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 Challenges in air pollution research Artículo especial reflecting the need for a sufficiently large study popula- Research on this topic needs to sort through the tion, the consequences of exposure measurement error, diverse health effects associated with general indicators and the potential for uncontrolled confounding. Large of particulate matter and the array of related chemical sample sizes are needed, particularly in the setting of and physical characteristics. To sift through the many the inevitable misclassification of exposure to some potential associations of risk for adverse health effects extent. Measurement error has many sources and its with particulate matter characteristics, large data sets consequences depend on the underlying patterns of are needed, absent strong prior hypotheses. In the error. Typical “non-differential” measurement error United States, the Environmental Protection Agency diminishes the signal-to-noise ratio, making it more dif- (EPA) implemented its Speciation Trends Network to ficult to detect an effect. Also challenging is distinguish- provide a platform for research on this topic. The data ing alternative exposure-response relationships as in were organized by the Health Effects Institute (HEI) figure 1; curvi-linearity may also be of interest. Robust as a starting point for planning research based in this and flexible statistical methods have been proposed for network (https://hei.aer.com). characterizing exposure-response relationships and for Our team at Johns Hopkins used these data to taking measurement error into account.20-25 For obtaining address components of particulate matter and health. sufficiently large sample sizes, investigators have turned Initially, we explored the data descriptively to charac- to large health-care administrative databases and also terize the extent of correlation among the components, pooled data sets from separate studies.15,16,26,27 given the common sources of many of them. Bell and For example, our team at Johns Hopkins used colleagues33 showed that most of the variation in mass national databases for mortality and morbidity in time- from day to day came from a limited number of compo- series analyses, thereby maximizing sample size and nents, implying that potential toxicity of some compo- the potential to explore informative heterogeneity in nents might not be readily isolated from that of others. effect estimates across the country.7,26,28,29 The mortality Further analyses addressed associations of components analyses were based on data for the 100 largest cities in with hospitalization rates. The data on composition the US, while the morbidity analyses used the records were used to explore risk-determining characteristics of the Medicare program, which covers most persons 65 of particulate matter, using Medicare hospitalization as years and older. We also teamed with investigators in the outcome measure.34,35 The analyses identified nickel, Canada and Europe to pool and analyze multi-countries vanadium, elemental carbon, along with organic carbon time-series data with a common protocol, one goal being matter as associated with higher risk.36,37 assessment of exposure-response relationships.4 Even These analyses, though based in large national analyses of such large databases may leave uncertainty databases, lacked sufficient power to disentangle the on the key policy issues of the linearity of the exposure- separate effects of mixture components. Continued data response relationship and the presence of a threshold. collection will facilitate further, more powerful analyses as the database grows. Ongoing collection of particle Sources and characteristics of particles characteristics is to be encouraged to facilitate research. and risks to health Developing robust evidence on the issue of particulate matter components will require multidisciplinary ap- Airborne particles have diverse sources and vary sub- proaches that combine epidemiology and toxicology. stantially over space and time in physical and chemical characteristics. Most air quality standards for particulate Characterizing the risks of multipollutant matter use mass of airborne particles as the indica- mixtures tor, thus lumping all particles equally, regardless of characteristics and sources. To move from mass-based The complexity of pollution mixtures, particularly in standards towards more targeted strategies for man- urban environments, has long been recognized, as have agement of particulate matter air pollution, evidence the associated challenges in characterizing the risks to is needed that addresses whether particular particle health posed by mixtures. Typically, pollution mixtures characteristics or sources of particles increase the risk vary across urban areas across the day, as traffic and of inhaled particles. Over the last decade, motivated stationary sources vary, and spatially, reflecting the dis- by this decision-making need, substantial research has tribution of sources. In the US and many other countries, been directed at this topic.30 It was highlighted as pivotal regulations and control strategies have been directed at in the series of reports from the US National Research single pollutants (e.g., the “criteria” pollutants in the Council’s Committee on Research Priorities for Airborne US). The World Health Organization has also published Particulate Matter.31,32 guidelines for major outdoor pollutants.5 While this salud pública de méxico /vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 381 Artículo especial Jonathan M. Samet single pollutant strategy has proved successful so far, understanding of how the mixture of traffic-related there is increasing recognition of the need for multipol- pollutants damages health. lutant strategies.32 The principal challenge to epidemiological research Dominici and colleagues38 commented on the on traffic lies in exposure characterization. Traffic-related challenges of carrying out research directed at multiple pollution comprises a heterogeneous mixture that varies pollutants or at the toxicity of mixtures, rather than at- in composition on brief time frames and over short dis- tempting to isolate the effects of particular components tances. Fresh vehicle emissions contain immense numbers through design or analysis. An initial requirement is the of small particles, 10-20 nanometers in aerodynamic di- availability of data on multiple components that are rel- ameter at their formation; as distance from the roadway evant to health. As mentioned, EPA’s Speciation Trends increases, the particles quickly grow in size through Network facilitates research on particulate matter char- agglomeration and change in composition through loss acteristics. There are not, however, national systems in of volatile components and chemical transformations.46 place in the United States or elsewhere that characterize The exposures received indoors, presumably directly atmospheric mixtures on an ongoing basis. One approach leading to the associated risks, reflect further changes to is to intensely monitor within a defined geographic area the mixture. and to investigate risks to health of residents within the Research on traffic continues, using both epide- area in relation to temporal and spatial variation in the miologic and toxicologic approaches. Epidemiologists mixture. This approach was followed in the ARIES study are using modeling approaches to develop indicators (Aerosol Research and Inhalation Epidemiology Study) of exposure at locations of residences; this approach is in Atlanta.39-42 A comprehensive monitoring program feasible but needs to be complemented by more in-depth for particulate matter and components and gaseous exposure characterization to generate the evidence- pollutants was established and various community-level base for air quality management.47,48 Toxicological ap- morbidity and mortality indicators were tracked. proaches involve the exposure of animals to real-world Concern about the health effects of mixtures is not traffic pollution, using mobile exposure facilities. This new and the complexities of investigating the health line of investigation is useful for better understanding risks of mixtures using epidemiological and toxicologi- mechanisms of injury. cal approaches have long been recognized. Even assess- ing interactions between two components of a mixture Accountability research has proved challenging.43 Nonetheless, research on mixtures is needed to better characterize those sources In the face of generally improving air quality in a num- contributing to the ongoing burden of morbidity and ber of countries, including the United States, govern- mortality associated with urban air pollution. ments have been asking for estimation of the resulting public health gains. So-called “accountability research” Understanding the risks of traffic-related has the objective of characterizing such gains, whether pollution from shorter-term or longer-term initiatives to improve air quality. Several examples of such research are Over the last several decades, substantial evidence has widely cited: the studies by Pope on the consequences accumulated linking exposure to air pollution from of the interruption of the operation of a steel mill in the traffic with a wide range of adverse effects.44 A system- state of Utah in the United States49-51 and the tracking atic review on the topic by the HEI reached the overall of mortality in Dublin, Ireland and then other cities conclusion that “…traffic-related emissions affect ambi- in Ireland after the implementation of a ban on coal ent air quality on a wide range of spatial scales, from burning.52,53 Such studies of interventions, particularly local roadsides and urban scales to broadly regional if implemented abruptly, have the potential to provide background scales.“44 The review also found sufficient evidence for a causal association by decoupling the evidence to conclude that there is a causal relationship of change in air pollution from other factors that may traffic exposure with exacerbation of asthma. Evidence confound the association. was judged suggestive of causation for a number of In 2003, the HEI published Communication 11, As- other health outcomes. The possibility that exposure sessing health impact of air quality regulations: Concepts to traffic-related air pollution harms public health has and methods for accountability research.6 The monograph potentially profound and far-reaching implications for defined the concept of accountability and accountability the design of cities and transportation planning.45 Re- research; set the historical and regulatory context for search on the topic needs to bring greater certainty to its application; considered methodological issues; and the evidence, given these implications, and to enhance offered a research agenda for accountability. While not

382 salud pública de méxico / vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 Challenges in air pollution research Artículo especial explicitly defining accountability, it offered a general are a current focus but emphasis has long been given framework, the “chain of accountability”, for consider- to age (e.g., infants and children, and the elderly) and ing accountability research and the implication of its to underlying disease status (e.g., asthma, chronic findings (figure 2). The HEI also initiated a program of obstructive pulmonary disease [COPD], and coronary accountability research. heart disease). For vulnerability, socioeconomic status A review of the resulting studies funded by HEI has been of interest. Those with lower income are more highlighted the potential limitations of accountability likely to live near point sources of pollution and busy research, particularly for providing clear evidence of roadways and consequently to be exposed to higher benefits.54 Across a diverse portfolio of studies, power concentrations than the more affluent.56 This issue of had proved to be a key limitation, particularly as in- vulnerability fits under the general concept of “envi- terventions had led to smaller effects than anticipated ronmental justice”.57 in the design of the accountability studies. There was Now, there is rising interest in genetic factors also a blurred distinction between evaluation of inter- that may affect susceptibility to air pollution. The ventions and research that would generate new and understanding of mechanisms by which air pollu- deeper understanding of air pollution and health. Rec- tion causes disease, such as oxidative injury and ommendations for further accountability research were multistage carcinogenesis, provides some insights as offered in a report of a workshop held by the HEI.53 The to genes that may determine susceptibility. Research recommendations point to methodological needs as well has been directed at genes and the respiratory58 and as refining those circumstances in which accountability cardiovascular effects59 of air pollution. The AIRGENE research might be considered. Study, for example, is a multi-center European study addressing gene by environment (air pollution) inter- Susceptibility and vulnerability actions and the oxidative response in survivors of a myocardial infarction.60 Gilliland has addressed the Although often used interchangeably, susceptibility implications of genetic determinants of air pollution and vulnerability should be considered as distinct: effects in children with asthma; he comments on the susceptibility implies a greater risk for outcome at any complex clinical, public health, and regulatory im- particular level of exposure while vulnerability refers to plications of genetically determined susceptibility to a greater likelihood of being exposed or having higher air pollution in the large population of children with exposure.55 With regard to susceptibility, genetic factors asthma.61

Regulatory action Compliance, effectiveness Emissions Atmospheric transport, chemical transformation and deposition Ambient air quality Human time-activity in relation to indoor and outdoor air quality Exposure/ Uptake, deposition, clearance, dose retention

Susceptibility factors, mechanisms Human of damage and repair, health health outcomes response

Each box represents a link between regulatory action and human health response to air pollution. Arrows connecting the links indicate possible directions of influence. Text below the arrows identifies general indices of accountability at that stage. At several stages, knowledge gained from accountability assessment can provide valuable feedback for improving regulatory or other action Adapted from Health Effects Institute (HEI) Communication 11, Assessing health impact of air quality regulations: Concepts and methods for accountability research6

Figure 2. Chain of accountability

salud pública de méxico /vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 383 Artículo especial Jonathan M. Samet

Susceptibility and vulnerability are considered in 10. U.S. Environmental Protection Agency. The Clean Air Act Amend- ments of 1990 [accessed July 8, 2014]. Available from: http://www.epa. setting air quality standards. The US Environmental gov/air/caa. Protection Agency always considers susceptibility and 11. Bell ML, Peng RD, Dominici F. The exposure-response curve for vulnerability in revising the National Ambient Air ozone and risk of mortality and the adequacy of current ozone regula- Quality Standards (NAAQS), which cover the major tions. Environ Health Perspect 2006;114(4):532-536. pollutants. Susceptibility across the population needs 12. Pope CA, 3rd, Burnett RT, Krewski D, Jerrett M, Shi Y, Calle EE, et al. Cardiovascular mortality and exposure to airborne fine particulate consideration in setting concentration limits for pollut- matter and cigarette smoke: shape of the exposure-response relationship. ants in outdoor air. Vulnerability needs to be considered Circulation 2009;120(11):941-948. in developing control strategies. 13. Daniels M, Dominici F, Samet JM, Zeger SL. Estimating PM 10 -mortal- ity dose-response curves and threshold levels: an analysis of daily time- Conclusions series for the 20 largest US cities. Am J Epidemiol 2000;152:397-406. 14. Miller KA, Siscovick DS, Sheppard L, Shepherd K, Sullivan JH, An- derson GL, et al. Long-term exposure to air pollution and incidence of Remarkable progress has been made in improving air cardiovascular events in women. N Engl J Med 2007;356(5):447-458. quality in many cities and regions of the world. This 15. Beelen R, Raaschou-Nielsen O, Stafoggia M, Andersen ZJ, Weinmayr progress has been driven by epidemiological evidence G, Hoffmann B, et al. Effects of long-term exposure to air pollution on that air pollution is adversely affecting public health. natural-cause mortality: an analysis of 22 European cohorts within the multicentre ESCAPE project. Lancet 2014;383(9919):785-795. Research questions have become more subtle and chal- 16. Brook RD, Cakmak S, Turner MC, Brook JR, Crouse DL, Peters PA, lenging as levels of air pollution have dropped in some et al. Long-term fine particulate matter exposure and mortality from countries (table I). More research is still needed, but new diabetes in Canada. Diabetes Care 2013;36(10):3313-3320. methods and approaches are required for the new ques- 17. U.S. Environmental Protection Agency. National Ambient Air Quality tions. In those places where air pollution concentrations Standards (NAAQS) 2009 [accessed July 8, 2014]. Available from: http:// www.epa.gov/air/criteria.html. exceed WHO guidelines, at times many-fold, urgent 18. U.S. Environmental Protection Agency. Policy Assessment for the action is needed to control sources and to assure that Review of the Particulate Matter National Ambient Air Quality Standards the pollution does not worsen. (Second external review draft). Report No.: EPA 452/P-10-007. Washing- ton, DC: US Environmental Protection Agency, 2010. Declaration of conflict of interests. The author declares that he has no conflict 19. U.S. Environmental Protection Agency. Health Risk and Exposure As- of interests. sessment for Ozone (Second External Review Draft). Research Triangle Park, NC: U.S. Environmental Protection Agency, 2014. 20. Dominici F, Zeger S, Samet J. A measurement error correction References model for time-series studies of air pollution and mortality. Biostatistics 2000;1(2):157-174. 1. Bell ML, Samet JM. Air pollution. In: Frumkin H, ed. Environmen- 21. Schwartz J, Zanobetti A. Using meta-smoothing to estimate dose- tal health: from global to local. 2nd ed. San Francisco: Jossey-Bass, response trends across multiple studies, with application to air pollution 2010:387-415. and daily death. Epidemiology 2000;11(6):666-672. 2. Brimblecombe P. Air pollution and health history. In: Holgate ST, 22. Welty LJ, Peng RD, Zeger SL, Dominici F. Bayesian distributed lag Samet JM, Koren HS, Maynard RL, ed. Air Pollution and Health. San models: estimating effects of particulate matter air pollution on daily Diego: Academic Press, 1999:5-18. mortality. Biometrics 2009;65(1):282-291. 3. Brook RD, Rajagopalan S, Pope CA, 3rd, Brook JR, Bhatnagar A, Diez- 23. White RH, Cote I, Zeise L, Fox M, Dominici F, Burke TA, et al. State- Roux AV, et al. Particulate matter air pollution and cardiovascular disease: of-the-science workshop report: Issues and approaches in low-dose- An update to the scientific statement from the American Heart Associa- response extrapolation for environmental health risk assessment. Environ tion. Circulation 2010;121(21):2331-2378. Health Perspect 2009;117:283-287. 4. Katsouyanni K, Samet JM, Anderson HR, Atkinson R, Le Tertre A, 24. Bergen S, Sheppard L, Sampson PD, Kim SY, Richards M, Vedal S, Medina S, et al. Air pollution and health: a European and North American et al. A national prediction model for PM2.5 component exposures and approach (APHENA). Res Rep Health Eff Inst 2009(142):5-90. measurement error-corrected health effect inference. Environ Health 5. World Health Organization. Air Quality Guidelines: Global Update Perspect 2013;121(9):1017-1025. 2005-Particulate matter, ozone, nitrogen dioxide and sulfur dioxide. 25. Sheppard L, Burnett RT, Szpiro AA, Kim SY, Jerrett M, Pope CA, Copenhagen: World Health Organization, 2006. 3rd, et al. Confounding and exposure measurement error in air pollution 6. Health Effects Institute. Assessing Health Impact of Air Quality Regula- epidemiology. Air Qual Atmos Health 2012;5(2):203-216. tions: Concepts and Methods for Accountability Research. HEI Commu- 26. Zeger SL, Dominici F, McDermott A, Samet JM. Mortality in the nication 11. Boston, MA: HEI Accountability Working Group, 2003. Medicare population and chronic exposure to fine particulate air 7. Samet JM, Zeger S, Dominici F, Dockery D, Schwartz J. The National pollution in urban centers (2000-2005). Environ Health Perspect Morbidity, Mortality, and Air Pollution Study (NMMAPS). Part I. Methods 2008;116(12):1614-1619. and methodological issues. Cambridge, MA: Health Effects Institute, 2000. 27. Samoli E, Peng R, Ramsay T, Pipikou M, Touloumi G, Dominici F, et 8. Zeger SL, Thomas D, Dominici F, Samet JM, Schwartz J, Dockery D, al. Acute effects of ambient particulate matter on mortality in Europe et al. Exposure measurement error in time-series studies of air pollution: and North America: results from the APHENA study. Environ Health concepts and consequences. Environ Health Perspect 2000;108(5):419-426. Perspect 2008;116(11):1480-1486. 9. Berhane K, Gauderman WJ, Stram DO, Thomas DC. Statistical issues 28. Dominici F, Peng RD, Bell ML, Pham L, McDermott A, Zeger SL, et in studies of the long-term effects of air pollution: The Southern Califor- al. Fine particulate air pollution and hospital admission for cardiovascular nia Children’s Health Study. Statistical Science 2004;19(3):414-449. and respiratory diseases. JAMA 2006;295(10):1127-1134.

384 salud pública de méxico / vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 Challenges in air pollution research Artículo especial

29. Samet JM, Zeger S, Dominici F, Curriero F, Coursac I, Dockery D, et 44. Health Effects Institute. Traffic-Related Air Pollution: A Critical Re- al. The National Morbidity, Mortality, and Air Pollution Study (NMMAPS). view of the Literature on Emissions, Exposure, and Health Effects. Special Part II. Morbidity and mortality from air pollution in the United States. Report 17. Boston, MA: Health Effects Institute, 2009. Cambridge, MA: Health Effects Institute, 2000. 45. White RH, Spengler JD, Dilwali KM, Barry BE, Samet JM. Report of 30. US Environmental Protection Agency. Integrated Science Assessment workshop on traffic, health, and infrastructure planning. Arch Environ for Particulate Matter (final report). Washington, DC: US Environmental Occup Health 2005;60(2):70-76. Protection Agency, 2009. 46. Zhu Y, Hinds WC, Kim S, Sioutas C. Concentration and size distribu- 31. National Research Council, Committee on Research Priorities for tion of ultrafine particles near a major highway. J Air Waste Manag Assoc Airborne Particulate Matter. Research priorities for airborne particulate 2002;52(9):1032-1042. matter: I. Immediate priorities and a long-range research portfolio. Wash- 47. Brauer M. How much, how long, what, and where: air pollution ex- ington, DC: National Academies Press, 1998. posure assessment for epidemiologic studies of respiratory disease. Proc 32. National Research Council, Committee on Research Priorities for Am Thorac Soc 2010;7(2):111-115. Airborne Particulate Matter. Research priorities for airborne particulate 48. Gan WQ, McLean K, Brauer M, Chiarello SA, Davies HW. Model- matter: IV. Continuing research progress. Washington, DC: National ing population exposure to community noise and air pollution in a large Academies Press, 2004. metropolitan area. Environ Res 2012;116:11-16. 33. Bell ML, Dominici F, Ebisu K, Zeger SL, Samet JM. Spatial and tem- 49. Pope CA, III. Respiratory disease associated with community air pol- poral variation in PM(2.5) chemical composition in the United States for lution and a steel mill, Utah Valley. Am J Public Health 1989;79:623-628. health effects studies. Environ Health Perspect 2007;115(7):989-995. 50. Pope CA, III. Respiratory hospital admissions associated with PM 34. Bell ML, Ebisu K, Peng RD, Dominici F. Adverse health effects of 10 Pollution in Utah, Salt Lake, and Cache Valleys. Arch Environ Health particulate air pollution: modification by air conditioning. Epidemiology 1991;46:90-97. 2009;20(5):682-686. 51. Pope CA, III, Schwartz J, Ranson MR. Daily mortality and PM 10 pol- 35. Peng RD, Bell ML, Geyh AS, McDermott A, Zeger SL, Samet JM, et lution in Utah Valley. Arch Environ Health 1992;47(3):211-217. al. Emergency admissions for cardiovascular and respiratory diseases and 52. Clancy L, Goodman P, Sinclair H, Dockery DW. Effect of air-pollution the chemical composition of fine particle air pollution. Environ Health control on death rates in Dublin, Ireland: an intervention study. Lancet Perspect 2009;117(6):957-963. 2002;360(9341):1210-1214. 36. Bell ML, Ebisu K, Leaderer BP, Gent JF, Lee HJ, Koutrakis P, et al. 53. Health Effects Institute. Proceedings of an HEI Workshop on further Associations of PM2.5 constituents and sources with hospital admissions: research to assess the health impacts of actions taken to improve air analysis of four counties in Connecticut and Massachusetts (USA) for per- quality. Communication 15. Boston, MA: Health Effects Institute, 2010. sons >/= 65 years of age. Environ Health Perspect 2014;122(2):138-144. 54. van Erp A, Cohen A. HEI’s Research Program on the Impact of Ac- 37. Ostro B, Roth L, Malig B, Marty M. The effects of fine particle com- tions to Improve Air Quality: Interim Evaluation and Future Directions. ponents on respiratory hospital admissions in children. Environ Health HEI Communication 14. Boston, MA: Health Effects Institute, 2009. Perspect 2009;117(3):475-480. 55. US Environmental Protection Agency. Integrated Science Assessment 38. Dominici F, Peng RD, Barr CD, Bell ML. Protecting human health of Ozone and Related Photochemical Oxidants (Final Report). Washing, from air pollution: shifting from a single-pollutant to a multipollutant ap- DC: US Environmental Protection Agency, 2013. proach. Epidemiology 2010;21(2):187-194. 56. O’Neill MS, Jerrett M, Kawachi I, Levy JI, Cohen AJ, Gouveia N, et al. 39. Sarnat JA, Marmur A, Klein M, Kim E, Russell AG, Sarnat SE, et al. Health, wealth, and air pollution: advancing theory and methods. Environ Fine particle sources and cardiorespiratory morbidity: an application of Health Perspect 2003;111(16):1861-1870. chemical mass balance and factor analytical source-apportionment meth- 57. American Lung Association. Urban air pollution and health inequities: ods. Environ Health Perspect 2008;116(4):459-466. a workshop report. Environ Health Perspect 2001;109 Suppl 3:357-374. 40. Wade KS, Mulholland JA, Marmur A, Russell AG, Hartsell B, Edgerton 58. Holloway JW, Savarimuthu-Francis S, Fong KM, Yang IA. Genom- E, et al. Effects of instrument precision and spatial variability on the as- ics and the respiratory effects of air pollution exposure. Respirology sessment of the temporal variation of ambient air pollution in Atlanta, 2012;17(4):590-600. Georgia. J Air Waste Manag Assoc 2006;56(6):876-888. 59. Zanobetti A, Baccarelli A, Schwartz J. Gene-air pollution inter- 41. Strickland MJ, Darrow LA, Mulholland JA, Klein M, Flanders WD, action and cardiovascular disease: a review. Prog Cardiovasc Dis Winquist A, et al. Implications of different approaches for characterizing 2011;53(5):344-352. ambient air pollutant concentrations within the urban airshed for time- 60. Peters A, Greven S, Heid IM, Baldari F, Breitner S, Bellander T, et al. series studies and health benefits analyses. Environ Health 2011;10:36. Fibrinogen genes modify the fibrinogen response to ambient particulate 42. Sarnat SE, Sarnat JA, Mulholland J, Isakov V, Ozkaynak H, Chang HH, matter. Am J Respir Crit Care Med 2009;179(6):484-491. et al. Application of alternative spatiotemporal metrics of ambient air pol- 61. Gilliland FD. Outdoor air pollution, genetic susceptibility, and asthma lution exposure in a time-series epidemiological study in Atlanta. J Expo management: opportunities for intervention to reduce the burden of Sci Environ Epidemiol 2013;23(6):593-605. asthma. Pediatrics 2009;123 Suppl 3:S168-S173. 43. Mauderly JL, Samet JM. Is there evidence for synergy among air pollut- ants in causing health effects? Environ Health Perspect 2009;117(1):1-6.

salud pública de méxico /vol. 56, no.4, julio-agosto de 2014 385 Artículo de revisión Moura-Pontes AL, Garnelo L La formación y el trabajo del agente indígena de salud en el Subsistema de Salud Indígena en Brasil Ana Lucia de Moura-Pontes, MC, MSP,(1) Luiza Garnelo, MC, D Antrop.(2)

de Moura-Pontes AL, Garnelo L. de Moura-Pontes AL, Garnelo L. La formación y el trabajo del agente indígena de Professional education and work of indigenous health salud en el Subsistema de Salud Indígena en Brasil. agents in the Brazilian health system. Salud Publica Mex 2014;56:386-392. Salud Publica Mex 2014;56:386-392. Resumen Abstract Objetivo. Reflexionar sobre la figura del agente indígena de Objective. To discuss the role of indigenous health agents in salud en Brasil y sobre el papel que éste ejerce en el modelo the implementation of the model of differentiated attention or de atención diferenciada o intercultural. Material y méto- intercultural health in Brazil. Materials and methods. We dos. Se revisó la bibliografía de investigaciones existentes en revised the scientific literature about the work and profes- el área del trabajo y la formación de los agentes indígenas de sional education of indigenous health agents in the Brazilian salud, del subsistema de salud indígena en Brasil. Resultados. indigenous health system. Results. There is a subordina- Existe subordinación del agente al modelo médico hegemó- tion of the agents to the hegemonic medical model. With nico. Los agentes carecen de procesos formativos iniciales, regards to professional education, we observe the absence los cursos ocurren con irregularidad y los contenidos se and irregularity of these processes, with a general emphasis enfocan en la biomedicina. Hay conflictos con el equipo y con the biomedicine. There are conflicts with the health team la comunidad, lo que genera su desvalorización. El agente no and community, with devaluation of the agents. The agent ejerce la función de mediación que se espera entre saberes does not plays the role of mediator between the different y prácticas. Conclusiones. La discusión sobre la atención health knowledge and practices. Conclusions. We suggest diferenciada debe partir de la relación entre el sector salud that the discussion of the model of differentiated attention y la autoatención. should strengthen the relationship between the health system and the selfcare. Palabras clave: atención primaria de salud; agentes comunita- Key words: primary health care; community health workers; rios de salud; salud de poblaciones indígenas; diversidad cultu- health of Indigenous peoples; cultural diversity; health policy, ral; políticas, planificación y administración en salud; Brasil planning and management; Brazil

n 2010, la población indígena brasileña fue estimada Hasta 1999, la atención a la salud de los pueblos in- en 896 900 personas (0.4% de la población mundial dígenas ocurría de manera esporádica.2 Durante los años Etotal), distribuidas en 305 etnias hablantes de 274 lenguas ochenta, universidades y organizaciones no gubernamen- y alrededor de 82 grupos aislados.1 Esta población pre- tales realizaron proyectos de formación y entrenamiento senta tasas de mortalidad de tres a cuatro veces mayores de indígenas para desarrollar acciones de salud en las que las de la población brasileña no indígena, con alto comunidades. De aquellas experiencias surgió la figura número de muertes sin registro o con causa indefinida.2 del agente indígena de salud,3 un miembro elegido por

(1) Escuela Politécnica de Salud Joaquim Venâncio, Fundación Oswaldo Cruz. Brasil. (2) Instituto de Investigaciones Leonidas y Maria Deane, Fundación Oswaldo Cruz. Brasil.

Fecha de recibido: 24 de febrero de 2013 • Fecha de aceptado: 2 de mayo de 2014 Autor de correspondencia: Mtra. Ana Lucia de Moura Pontes. Escuela Politécnica de Salud Joaquim Venâncio, Fundación Oswaldo Cruz. Rua Gago Coutinho 31/901. 22221070 Laranjeiras, Río de Janeiro, Brasil. Correo electrónico: [email protected]

386 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 La situación de los agentes indígenas de salud en Brasil Artículo de revisión la comunidad. En este periodo, las luchas etnopolíticas El Subsistema de Salud Indígena tiene como direc- de los indígenas por sus derechos impulsaron avances triz el ser adecuado a las condiciones y especificidades en la organización de la atención a la salud. de los pueblos indígenas y, para esto, se utiliza en Brasil En 1999, la Ley Arouca (Ley núm. 9836/99) ins- la denominación de modelo de atención diferenciada tituyó el Subsistema de Salud Indígena, y en 2002 la en salud,2 que es la dimensión intercultural del siste- Política Nacional de Atención a la Salud de los Pueblos ma.5 Sin embargo, no hay en los documentos oficiales Indígenas (PNASPI)2 garantizó el acceso universal e una definición acerca de la atención diferenciada; la integral a los servicios de salud y la implementación PNASPI solamente apunta algunas estrategias como la de 34 Distritos Sanitarios Especiales Indígenas (DSEI) preparación adecuada de los recursos humanos para el (figura 1). trabajo en el contexto intercultural, la articulación con El DSEI debe ofrecer servicios de atención primaria los sistemas tradicionales de salud y la participación articulados con los otros servicios del sistema nacional social indígena en la gestión del sistema.2 de salud, con el fin de garantizar la asistencia de media Según la política nacional, las atribuciones de los y alta complejidad. La estructura del DSEI (figura 2) AIS son acompañamiento del crecimiento y desarrollo involucra la actuación de los agentes indígenas de salud de los niños y niñas, de las mujeres embarazadas, de los (AIS) en las comunidades; los puestos de referencia enfermos crónicos, de la vacunación, de los tratamientos (polos base), con equipos multidisciplinarios (Emsi) de larga duración, así como atención de los casos de enfer- compuestos por médicos, enfermeros y técnicos de medades frecuentes, primeros auxilios, promoción de la enfermería, y la Casa de Salud del Indio (Casai), que salud y prevención de las enfermedades más frecuentes.6 apoya las actividades de referencia para la asistencia Sin embargo, no existe un esclarecimiento sobre cuáles fuera de las comunidades. Los AIS fueron contratados son las acciones específicas que los AIS deben desarro- formalmente y, en 2005, ya eran 4 751.4 llar. Según las directrices nacionales, la formación de los

01 - Alagoas e Sergipe-AL/SE 02 - Altamira-PA 03 - Alto Rio Juruá- AC 04 - Alto Rio Negro-AM 05 - Alto Rio Purus-AC/AM/RO 06 - Alto Rio Solimões-AM 07 - Amapá e Norte do Pará-AM/PA 08 - Araguaia-GO/MT/TO 09 - Bahia-BA 10 - Ceará-CE 11 - Cuiabá-MT 12 - Guamá-Tocantis-MA/PA 13 - Interior Sul- PR/RS/SC/SP 14 - Caiapó do Mato Grosso-MT/PA 15 - Caiapó do Pará-PA 16 - Leste de Roraima-RR 17 - Litoral Sul-PR/RI/RS/SC/SP 18 - Manaus-AM 19 - Maranhão-MA 20 - Mato Grosso do Sul-MS 21 - Médio Rio Purus-AM 22 - Médio Rio Solimões e Afluentes-AM 23 - Minas Gerais e Espírito Santo-ES/MG 24 - Parintins-AM/PA 25 - Parque Indígena do Xingu-MT 26 - Pernarnbuco-PE 27 - Porto Velho-AM/MT/RO 28 - Potiguara_PB 29 - Rio Tapajós-PA 30 - Tocantis-TO 31 - Vale do Rio Javari-AM 32 - Vilhena-MT/RO 33 - Xavante-MT * Dirección de Salud Indígena 34 - Lanomåmi-AM/RR ‡ Fundación Nacional de Salud

Figura 1. Mapa con la distribución de los Distritos Sanitarios Especiales Indígenas. Brasil, Desai,* Funasa‡ 2012

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 387 Artículo de revisión Moura-Pontes AL, Garnelo L

* Dirección de Salud Indígena ‡ Fundación Nacional de Salud

Figura 2. La estructura de organización de los servicios de salud en los Distritos Sanitarios Especiales Indí- genas. Brasil, Desai,* Funasa‡ 2012 agentes es una estrategia para favorecer la apropiación Material y métodos de los conocimientos y recursos técnicos de la medicina occidental.2 Al respecto, se elaboró una propuesta nacio- Marco teórico nal que no fue completamente ejecutada. En este texto, a partir de un levantamiento de la Este análisis busca reflexionar sobre el contexto del literatura científica, se tienen como objetivos: a) describir pluralismo médico y las relaciones interculturales que y analizar cómo está la situación del trabajo y formación existen en la sociedad brasileña. Los modelos, según del AIS en el cotidiano, y b) reflexionar sobre el modelo Menéndez,8-10 establecen relaciones de subordinación de atención diferenciada y sobre el papel que ejerce el y hegemonía y sus análisis muestran que el modelo agente indígena de salud en este modelo. médico hegemónico (MMH), o biomedicina, logra la Este estudio puede contribuir con la reflexión en exclusión ideológica y jurídica de los modelos alternati- otros contextos, pues los agentes indígenas de salud vos. En su clasificación de los modelos, el autor reconoce, son un tipo de trabajadores comunitarios de salud a los además del MMH, otros dos modelos; el modelo médico que también se les conoce como promotores de salud en alternativo subordinado (MMAS), que involucra otras Latinoamérica. Los trabajadores comunitarios de salud prácticas médicas organizadas, y el modelo médico fueron internacionalmente impulsados a partir de la basado en la autoatención (MMA).10 Conferencia de Alma-Ata, en 1978, en una búsqueda por La autoatención es el primer nivel real de la ampliar el acceso a las acciones de salud e involucrar a atención y está en la base de los otros modelos. Se las personas de las comunidades en los programas de define como “las representaciones y prácticas que atención primaria de salud.7 la población utiliza en nivel de sujeto y grupo social La construcción de un sistema de salud adecuado para diagnosticar, explicar, atender, controlar, aliviar, a la población indígena es un desafío en muchos países aguantar, curar, solucionar o prevenir los procesos que de Latinoamérica, sin embargo, existen pocas inves- afectan su salud en términos reales o imaginarios, sin la tigaciones acerca de las experiencias con trabajadores intervención central, directa e intencional de curadores comunitarios de salud en dichos contextos. profesionales” .8

388 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 La situación de los agentes indígenas de salud en Brasil Artículo de revisión

Menéndez subraya que, si se analizan las prác- Resultados ticas de salud desde la perspectiva de los curadores, sólo reconoceremos algunos de los modos de atención, DSEI Interior Sur pero si el eje son los sujetos o grupos sociales, se verá cómo ellos usan las diferentes formas de atención, La población indígena del DSEI Interior Sur está es- cómo las sintetizan, las articulan, las mezclan o las timada en 30 000 personas pertenecientes a las etnias yuxtaponen.8 Sin embargo, el autor también apunta Kaingang, Guarani, Xokleng, Krenak y Terena.19 Lang- que la biomedicina es la forma de atención con mayor don y colaboradores caracterizan a los agentes como expansión.8-10 El propio sector salud –especialmente mediadores entre los saberes y las prácticas tradicionales los programas de atención primaria– fue el principal de salud, y las biomédicas.3 Los estudios revelaron una responsable de enseñar a los curadores locales y a los alta rotación de los profesionales de los equipos en la trabajadores comunitarios de salud a utilizar elemen- región, incluso de los agentes.3,19,18 tos biomédicos. Los autores apuntan cuatro funciones para los Este marco teórico proveniente de la antropología agentes:3,19 a) visitas domiciliares; b) educación y médica es el eje de este trabajo para discutir las rela- orientación sobre cuidados de salud y los servicios; c) ciones interculturales en salud. La interculturalidad completar formularios del sistema de información en se refiere a la interacción entre distintas culturas y al salud, y d) actividades de control social. Sin embargo, reconocimiento del “otro”.11 En el área de la salud, los agentes señalan dificultades en la comprensión y Menéndez señala las relaciones de hegemonía y ejecución de esas actividades;19 incluso no pasaron por subor­dinación entre las distintas culturas médicas. ningún proceso formativo al inicio de sus actividades Si la interculturalidad en salud y la directriz de la y solicitan información sobre temas específicos de bio- atención diferenciada se refieren al “derecho de los medicina.3 pueblos indígenas a recibir una atención médica Dias-Scopel observó en el puesto de salud que acorde con sus patrones culturales”,11 estos apuntes las actividades de los agentes se confundían con las son importantes en el contexto de asimetrías entre de un recepcionista o las del propio auxiliar de en- indígenas y sociedad nacional. fermería.18 Sobre las visitas domiciliarias, los autores mencionan que éstas son solamente para las familias Obtención de los datos con personas enfermas y que los principales temas discutidos son el uso de medicamentos y la marcación Como base de datos privilegiada, se eligió la biblioteca de consultas.3,18,19 virtual Scielo (www.scielo.br). Se realizó una búsqueda Los investigadores también apuntan que, para los con el uso de los términos indígena AND salud, y con los miembros del equipo, el AIS debe anotar y comunicar términos indígena AND educación OR recursos humanos las necesidades de consultas y los riesgos para la salud, OR formación en todos los campos. acompañar la administración de medicamentos y trans- Como el número de artículos identificados fue mitir informaciones;3 sin embargo, para la comunidad, pequeño, se utilizaron dos estrategias de complemen- el AIS debería ejecutar cuidados técnicos como medir tación: por un lado, se amplió el criterio de inclusión la presión arterial, prescribir medicamentos y aplicar de los artículos y, a partir de su lectura, se identifica- inyecciones. Dias-Scopel concluye que las actividades de ron también las referencias a otros libros, capítulos de los agentes son organizadas según la lógica biomédica, libros y artículos; por otro lado, se realizó la búsqueda con fuerte jerarquización profesional.18 Asimismo, los en el banco de datos de tesis, en el portal de la “Co- profesionales de salud del subsistema de salud indíge- ordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nivel na tienen poca claridad sobre el concepto de atención Superior” (Capes). A partir de esta segunda búsqueda diferenciada.3,19 se identificaron nueve tesis, de las cuales sólo fue po- sible acceder a seis.12-18 Ese levantamiento de artículos DSEI Parque Indígena del Xingu demostró la pequeña producción científica sobre el tema en estudio. La lectura de los textos permitió la El Xingu tiene una población de alrededor de 4 362 organización de los datos en cuatro grupos, a partir personas pertenecientes a 17 etnias.20 Mendonça relata del DSEI de estudio. que los primeros agentes de salud eran jóvenes que

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 389 Artículo de revisión Moura-Pontes AL, Garnelo L ayudaban a los profesionales de salud.16 En 1983, la Erthal identifica el trabajo del AIS como un canal Escuela Paulista de Medicina (Unifesp/EPM) desarrolló de comunicación entre la población y los servicios, el primer entrenamiento de algunos indígenas para el pero la actuación de éste todavía es más una forma de trabajo en laboratorio de malaria y tuberculosis. promover la aceptación de los servicios médicos por las Después de la implementación del DSEI, los agen- comunidades. La autora también relata que la formación tes exigieron una formación profesional.16 De esta forma desarrollada de los agentes sobrevalora los recursos y ocurrió, entre 1997 y 2001, la ejecución del I Curso de los conocimientos biomédicos.22 Auxiliares Indígenas de Enfermería, realizado a la par Bruno analizó la formación de los agentes desarro- de la elevación de la escolaridad al nivel fundamen- llada a partir de 2001 y señaló una ausencia de conoci- tal.15 Al final de este curso, se consideró que el agente miento por parte de los profesionales (instructores de tendría un perfil más cercano al área de la promoción la historia de la región y de la cultura Tikuna). El autor de la salud.16 cuestiona que esta propuesta adopta las concepciones En relación con el modelo de atención diferenciada, de salud de la biomedicina, ignorando las representa- por un lado Mendonça observó la complementarie- ciones indígenas.13 dad de los abordajes de la medicina tradicional y de la biomedicina.16 Por otro lado, Novo relata que los DSEI Alto Rio Negro profesionales de salud no indígenas no reconocen los diferentes modos de vida, las prácticas de autoatención El DSEI Alto Rio Negro tiene 35 000 indígenas, pertene- ni la medicina tradicional de los pueblos indígenas, lo cientes a 17 etnias.23 En la década de los ochenta ocurrió que imposibilitaría la complementariedad;17 que los la primera propuesta de formación para los AIS en esta agentes encuentran muchas dificultades en la ejecución región24 pero no fue ejecutada en su totalidad. Después, de sus actividades, que no realizan las visitas domi- el proyecto RASI (Red Autónoma de Salud Indígena) ciliares con regularidad y que refieren incomprensión de la Universidad Federal del Amazonas realizó la de tales actividades.17 La autora refiere que la ausencia capacitación de los agentes de la etnia Baniwa, con la de calificación profesional genera una desvalorización participación de los conocedores locales.25,26 y subordinación de los AIS en los equipos.17 Garnelo y Wright señalan que el trabajo y la A partir de 2006, se desarrolló una nueva forma- formación del AIS Baniwas se conforman según ción de los AIS, según orientaciones de la propuesta las concepciones del mundo y las normas sociales nacional, en la cual Novo identifica que los contenidos del grupo. Por otro lado, lo autores identifican la enfatizan los conocimientos y procedimientos biomé- expectativa de las personas de las comunidades de dicos, que la concepción de la función pedagógica de que los agentes dominen los saberes y recursos de la los agentes es entendida como la transmisión de los biomedicina como forma de apropiación del “poder conocimientos biomédicos y que los profesionales no de los blancos”.27 indígenas responsables del curso ignoran las concep- Sobre la actuación de los agentes, Rocha refiere ciones y prácticas nativas.17 que los enfermeros desean que ellos ejerzan un papel de facilitación del entendimiento y aceptación de las DSEI Alto Solimões acciones técnicas priorizadas por el equipo. Su obser- vación de campo mostró que los agentes se limitaban El DSEI Alto Solimões tiene una población de 28 562 a la traducción, entrega de medicamento y servicios indígenas, de los cuales 26 000 son de la etnia Tikuna.21 generales (limpieza y manutención de los espacios, Según Erthal, en esta región, al principio, el papel de los traducción, alimentación y transporte).12 agentes de salud era de ejecutores de los procedimientos En relación con la formación de los agentes, se en- biomédicos. Los primeros entrenamientos buscaron contró que se dictaron diversos cursos de corta duración capacitarlos para el diagnóstico y el tratamiento de centrados en temas del saber biomédico, con falta de los padecimientos más frecuentes y para canalizar las supervisión y sin certificación profesional.12 situaciones más graves.22 En 2007, los líderes de la Federación de las Organiza- Después de la década de los noventa, la organiza- ciones Indígenas del Rio Negro y del Consejo Distrital ción de los AIS Tikuna solicitó una articulación con los de Salud del DSEI Alto Rio Negro solicitaron a la Fun- líderes de las comunidades, el reconocimiento de las dación Oswaldo Cruz, en Manaus, apoyo para elevar la medicinas tradicionales y la protección de los conoci- escolaridad y profesionalización de los AIS. Esa solicitud mientos indígenas; no obstante, la autora señala que se generó la propuesta e implementación del Curso Técnico mantuvo una separación entre las prácticas tradicionales de Agentes Comunitarios Indígenas de Salud, que aún y los servicios de salud.22 está en ejecución.28

390 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 La situación de los agentes indígenas de salud en Brasil Artículo de revisión

Discusión Hita apunta una homogeneización de la interculturali- dad y la todavía vigente necesidad de ampliar el diálogo Existe una diversidad en las características y en los pro- con toda la sociedad civil.29 cesos de los diversos DSEI en el país. Sin embargo, en los Los resultados de las investigaciones sobre el cuatro contextos del trabajo del AIS estuvieron presentes trabajo y la formación del AIS en Brasil señalan la im- la incomprensión y el no desarrollo de las actividades portancia del análisis de las relaciones de hegemonía y esperadas; el énfasis en tareas generales como limpieza, subordinación entre los modelos de atención. Se observó traducción o administración, y la no inclusión en activida- la desvalorización del trabajo del AIS y su rol subalterno des de salud.3,12,17-19 La poca claridad sobre las atribuciones en las relaciones jerárquicas en los equipos. En los análi- de los agentes genera conflictos con el equipo (Emsi) y con sis del proceso formativo se encontró que las prácticas y la comunidad, y desvaloriza el trabajo de los AIS. conocimientos biomédicos prevalecen, mientras que los Se encontró que los agentes no ejercen y no recono- conocimientos y prácticas indígenas se desvalorizan.13,17 cen como suya la función de mediación de los saberes y Walt y colaboradores describen situaciones semejantes las prácticas biomédicos (o los servicios) con los saberes en otras experiencias con trabajadores comunitarios en y las prácticas populares (o entre las comunidades y la salud en diversos países.7 medicina tradicional). Los datos indican que los agentes Para la discusión sobre el sistema de salud indígena ejecutan un trabajo de facilitación de la implementa- desde la perspectiva de la atención diferenciada o inter- ción de la atención biomédica, aunque de forma poco culturalidad, es preciso considerar que para los sujetos calificada, poco efectiva y subordinada. Por otro lado, y grupos sociales prevalece la tendencia de integrar las las comunidades desean que los agentes conozcan y diferentes formas de atención.8 Así, hay que reconocer desarrollen acciones de tipo curativo. Estos datos tienen en la organización de la atención en los distritos todas una relación directa con la situación formativa de los las estrategias que busquen prevenir, tratar, controlar, agentes pues se derivan de la ausencia de procesos for- aliviar o curar una enfermedad y los procesos de yux- mativos iniciales y de la irregularidad de los cursos, los taposición y articulación de las formas de atención,8 cuales, cuando ocurren, hacen énfasis en los contenidos lo que no se observa en los resultados de los estudios biomédicos.13,17,19 analizados. La situación de los AIS parece un reflejo del proceso Es aconsejable un cambio de punto de vista en la de hegemonía de la biomedicina (MMH). Sin embargo, discusión de atención diferenciada. Al respecto, se ob- es oportuno apuntar que los sujetos y grupos desarrollan servó que la mayoría de los estudios analizan y enfatizan transacciones con las formas de atención, de manera la actuación de los profesionales de salud y del AIS en que manejan la biomedicina según criterios propios.8,27 la atención diferenciada; sin embargo, de acuerdo con Los procesos formativos de los profesionales de salud Menéndez,8 también ha de considerarse el punto de vista en Brasil refuerzan esta tendencia pues están basados de los sujetos. De esta forma tenemos que reflexionar en la “biologización” del proceso salud-enfermedad- sobre la autoatención como proceso estructural y sobre atención.8 Así, el desconocimiento de los profesionales cómo los servicios de salud y los agentes pueden rela- de salud de la cultura y del contexto indígena conlleva cionarse con ella.8,9,30 la descalificación, prejuicio y estigmatización de los Declaración de conflicto de intereses. Los autores declararon no tener conflicto especialistas locales y de las estrategias de autoatención de intereses. (MMA). Esta realidad dificulta la implementación de un modelo de atención intercultural. Referencias La biomedicina parece ser la forma de atención con mayor expansión en la salud indígena brasileña. El 1. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Comunicação Social 10 sector gubernamental ha logrado acceder a la mayoría de agosto de 2012 [documento en internet]. Brasilia: IBGE, 2012 [con- de las poblaciones indígenas con acciones de salud de sultado el 27 de julio 2012]. Disponible en: http://www.ibge.gov.br/home/ la medicina científica, principalmente la vacunación y presidencia/noticias/noticia_visualiza.php?id_noticia=2194&id_pagina=1 2. Fundação Nacional de Saúde. Política nacional de atenção à saúde dos el uso de medicamentos, pero no ha avanzado en una povos indígenas. Brasilia: Funasa, 2002. propuesta de salud intercultural. 3. Langdon EJ, Diehl EE, Wiik FB, Dias-Scopel RP. A participação dos agen- Se considera que situaciones semejantes ocurren tes indigenas de saúde nos serviços de atenção à saúde: a experiência em en otros países de Latinoamérica; sin embargo, diversos Santa Catarina, Brasil. Cad Saude Publica 2006;22(12):2637-2646. autores han investigado la diversidad de enfermedades 4. Fundação Nacional de Saúde. A formação de agentes indígenas de saúde no âmbito da política nacional de atenção à saúde dos povos indígenas. y tratamientos que coexisten en otras naciones con gran Brasil 1999-2005. Brasilia: Funasa, 2005. diversidad étnica. En Bolivia, por ejemplo, se construyó 5. Langdon EJ. Uma avaliação crítica da atenção diferenciada e a cola- un sistema de salud intercultural; no obstante, Ramírez- boração entre antropologia e profissionais de saúde. En: Langdon EJ, salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 391 Artículo de revisión Moura-Pontes AL, Garnelo L

Garnelo L, comp. Saúde dos povos indígenas: reflexões sobre antropologia 19. Langdon EJ, Diehl EE. Participação e autonomia nos espaços intercul- participativa. Rio de Janeiro: Contra Capa Livraria/Associação Brasileira de turais de saúde indígena: reflexões a partir do sul do Brasil. Saude Soc Antropologia, 2004:33-51. 2007;16(2):19-36. 6. Pontes AL, Stauffer A, Garnelo L. Profissionalização indígena no campo 20. Baruzzi R. Do Araguaia ao Xingu. En: Baruzzi R, Junqueira C, comp. Par- da saúde desafios para a formação técnica de agentes indígenas de saúde. que Indígena do Xingu: saúde, cultura e história. São Paulo: Terra Virgem/ En: Garnelo L, Pontes AL, comp. Saúde Indígena: uma introdução ao tema. UNIFESP, 2005:59-114. Brasilia: MEC/SECADI, 2012:264-288. 21. Erthal R. O suicídio Tikúna no Alto Solimões: uma expressão de confli- 7. Walt G, Gilson L, Heggenhougen K, Knudsen T, Owuor-Omondi L, Pere- tos. Cad Saude Publica 2001;17(2):299-311. ra M, et al. Community health workers in national programs: just another 22. Erthal R. A formação do agente de saúde indígena Tikúna no Alto pair of hands? Philadelphia: Open University Press, 1990. Solimões: uma avaliação crítica. En: Coimbra Jr C, Santos RV, Escobar 8. Menéndez E. Intencionalidad, experiencia y función: la articulación de los AL. Epidemiologia e saúde dos povos indígenas no Brasil. Rio de Janeiro: saberes médicos. Revista de Antropología Social 2005;14:33-69. Editora Fiocruz, 2003:197-216. 9. Menéndez E. Modelos, saberes y formas de atención de los padecimien- 23. Garnelo L. Mito, história e representação social de doença sexualmen- tos: de exclusiones ideológicas y de articulaciones prácticas. En: Menéndez te transmissivel entre os Baniwa - Noroeste Amazônico. En: Nascimento E. De sujetos, saberes y estructuras: introducción al enfoque relacional en DR, Carvalho DM, Marques RC, comp. Uma História Brasileira das el estudio de la salud colectiva. Buenos Aires: Lugar Editorial, 2009:25-72. Doenças. Rio de Janeiro: Mauad, 2006:24-36. 10. Menéndez E. Modelo médico hegemónico, modelo alternativo subor- 24. Figueroa AL, Mainburg EM. Formação de indígenas como agentes dinado, modelo de autoatención, caracteres estructurales. En: Hacia una comunitários de saúde no Alto Rio Negro. En: Estrella E, Crespo A, comp. práctica médica alternativa: hegemonía y autoatención (gestión) en salud. Salud y población indígena de la amazonia. Quito: Editora TCA/Museo México: Cuadernos de la Casa Chata 86, 1983:1-20. Nacional de medicina del Ecuador, 1993:243-260. 11. Salaverry O. Interculturalidad en Salud. Rev Peru Med Exp Salud 25. Garnelo L. Projeto Rede Autônoma de Saúde Indígena: uma experiên- Publica 2010;27(1):80-93. cia de educação e comunicação em saúde indígena. En: Vasconcelos EM, 12. Rocha E. Uma etnografia das práticas sanitárias no distrito sanitário comp. A saúde nas palavras e nos gestos: reflexões da Rede de Educação especial indígena do Rio Negro noroeste do Amazonas [tesis]. Manaus: Popular e Saúde. São Paulo: Hucitec, 2001:237-260. Universidade Federal do Amazonas, 2007. 26. Garnelo L, Sampaio S, Lynn G, Baniwa AF. Medicina tradicional Baniwa: 13. Bruno P. Saberes na saúde indígena: estudo sobre processos políticos uma experiência de intervenção social em busca de uma teoria. En: e pedagógicos relativos à formação de agentes de saúde tikuna no Alto Langdon EJ, Garnelo L, comp. Saúde dos povos indígenas: reflexões sobre Solimões (AM), Brasil [tesis]. Rio de Janeiro: Instituto Oswaldo Cruz, 2008. antropologia participativa. Rio de Janeiro: Contra Capa Livraria/Asso- 14. Oliveira L. Formação e inserção institucional de agente indígenas de ciação Brasileira de Antropologia, 2004:171-194. saúde no sistema único de saúde: um estudo de possibilidades [tesis]. São 27. Garnelo L, Wright R. Doença, cura e serviços de saúde: representações, Paulo: Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo, 2002. práticas e demandas Baniwa. Cad Saude Publica 2001;17(2):273-284. 15. Oliveira L. O agente indígena de saúde no Parque Indígena do Xingu: 28. Garnelo L, Rocha E, Peiter P, Sampaio S, Santos E, Pontes AL, Stauffer perspectivas de formação e trabalho. En: Baruzzi RG, Junqueira C, comp. A. Formação técnica de agente comunitário indígena de saúde: uma expe- Parque Indígena do Xingu: Saúde, Cultura e História. São Paulo: Terra riência em construção no Rio Negro. Trab Educ Saude 2009;7(2):373-385. Virgem/UNIFESP, 2005:247-258. 29. Ramírez-Hita SR. La interculturalidad sin todos sus agentes sociales: 16. Mendonça S. O agente indígena de saúde no Parque Indígena do Xingu: el problema de la salud intercultural en Bolivia. En: Juárez GF, comp. Salud Reflexões. En: Baruzzi RG, Junqueira C, comp. Parque Indígena do Xingu: e interculturalidad en América Latina: antropología de la salud y crítica Saúde, Cultura e História. São Paulo: Terra Virgem/UNIFESP, 2005:227-244. intercultural. Quito: Ediciones Abya-Yala, 2006:405-412. 17. Novo MP. Saúde e Interculturalidade: a participação dos agentes 30. Langdon EJ. A construção sociocultural da doença e seu desafio para indígenas de saúde/AISs do Alto Xingu. Rev Antropol Soc Alunos PPGAS- a prática médica. En: Baruzzi RG, Junqueira C, comp. Parque Indigena UFSCAR 2009;1(1):122-147. do Xingu: saúde, cultura e histórica. San Pablo: Terra Virgem/Unifesp, 18. Dias-Scopel RP. O agente indígena de saúde Xokleng: por um media- 2005:115-134. dor entre a comunidade indígena e o serviço de atenção diferenciada à saúde – uma abordagem da antropologia da saúde (tesis). Florianópolis (SC): Universidade Federal de Santa Catarina, 2005.

392 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Determinantes sociales de la salud en México Artículo de revisión Un primer análisis de la investigación en México sobre los determinantes sociales de la salud: 2005-2012 V Nelly Salgado-de Snyder, D en Bienestar Social,(1) Germán Guerra-y Guerra, M en Dem.(1)

Salgado-de Snyder VN, Guerra-y Guerra G. Salgado-de Snyder VN, Guerra-y Guerra G. Un primer análisis de la investigación en México sobre A first analysis of research on social los determinantes sociales de la salud: 2005-2012. determinants of health in Mexico: 2005-2012. Salud Publica Mex 2014;56:393-401. Salud Publica Mex 2014;56:393-401. Resumen Abstract Objetivo. Examinar la investigación hecha en México sobre Objective. To examine the research on social determinants los determinantes sociales de la salud (DSS) durante el pe- of health (SDH) produced in Mexico during the period 2005- riodo 2005-2012 con base en la caracterización del sistema 2012, based on the characterization of the national health nacional de investigación en salud y la producción científica research system and the scientific production on this topic. sobre este tema. Material y métodos. Análisis en dos eta- Materials and methods. Two-stage analyses: Review of pas: revisión documental de fuentes oficiales sobre investiga- Mexican documents and official sources on health research ción en salud en México y búsqueda sistemática de literatura and systematic bibliographic review of the literature on sobre DSS. Resultados. Los DSS fueron mencionados en SDH. Results. Although SDH were mentioned in the Spe- el Programa de Acción Específico de Investigación en Salud cific Action Plan for Health Research 2007-2012, they are 2007-2012, pero no figuran en las estrategias y objetivos; en not implemented in strategies and goals, as the emphasis is su lugar, se enfatizan primordialmente aspectos de infraes- put mostly in infrastructure and administrative aspects of tructura y administrativos. En el periodo se publicaron 145 research. In the period studied, 145 articles were published artículos sobre DSS, cuyas temáticas más abordadas fueron on SDH topics such as health conditions, health systems and “condiciones de salud”, “sistemas de salud” y “nutrición y nutrition and obesity. Conclusions. In spite of the availability obesidad”. Conclusiones. A pesar de que existe investi- of research on SDH in Mexico, the operationalization of gación en México sobre DSS, la instrumentación de esos such findings into health policies has not been possible. The hallazgos en políticas de salud no se ha implementado. El Pro- current Sectorial Program on Health 2013-2018 represents grama Sectorial de Salud 2013-2018 representa una ventana a window of opportunity to position research findings that de oportunidad para posicionar resultados de investigación promote health equity policies. que promuevan políticas de equidad en salud. Palabras clave: determinantes sociales de la salud; revisión; Key words: social determinants of health; review; health política de salud; México. policy; Mexico

a Comisión de Determinantes Sociales de la Salud de desigualdades sanitarias entre los países y dentro de cada la Organización Mundial de la Salud (CDSS-OMS), país”,1 entendiendo por determinantes estructurales a las enL su marco conceptual descrito en el reporte final, refiere políticas sociales y económicas que condicionan el creci- que “los determinantes estructurales y las condiciones de miento, la vida y el trabajo de la población, la función del vida en su conjunto constituyen los determinantes socia- Estado y el mercado como responsables para garantizar les de la salud, que son la causa de la mayor parte de las un buen estado de salud equitativo y las amplias condi-

(1) Centro de Investigación en Sistemas de Salud, Instituto Nacional de Salud Pública. Cuernavaca, Morelos, México.

Fecha de recibido: 6 de febrero de 2014 • Fecha de aceptado: 14 de mayo de 2014 Autor de correspondencia: Dra. V. Nelly Salgado de Snyder. Centro de Investigación en Sistemas de Salud, Instituto Nacional de Salud Pública. Av. Universidad 655 Col. Santa María Ahuacatitlán. 62100 Cuernavaca, Morelos, México. Correo electrónico: [email protected] salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 393 Artículo de revisión Salgado-de Snyder VN, Guerra-y-Guerra G ciones internacionales y globales que pueden facilitar o nacional de investigación en salud, utilizando diversas dificultar la acción nacional y local en favor de la equidad técnicas y métodos que se describen a continuación. El sanitaria. Desde este enfoque, las condiciones de salud proyecto de investigación del cual se deriva este trabajo individuales o de un grupo poblacional se manifiestan fue aprobado por las comisiones de ética e investigación en un momento histórico específico y están determina- del Instituto Nacional de Salud Pública (INSP). das por la interacción de una gran variedad de procesos biológicos, sociales, económicos, culturales, tecnológicos Sistema nacional de investigación en salud e ideológicos, entre otros. La salud, a su vez, repercute en la dinámica estos procesos, que la determinaron en Para la elaboración de este análisis, se hizo una revisión primera instancia.2 documental de diversas fuentes y recursos oficiales A partir del informe final de la Comisión de los DSS del periodo 2005-2012: reportes anuales del Consejo en el año 2008, la aprobación de la resolución A62.14 de Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), el Plan la Asamblea General de la OMS en mayo de 2009 –que Nacional de Desarrollo (PND), el Programa Sectorial busca reducir las inequidades sanitarias actuando sobre de Salud (Prosesa), el Programa de Acción Específico de los determinantes sociales de la salud–3 y, posteriormen- Investigación para la Salud (PAEIPS), documentos de la te, de la Conferencia Mundial sobre los Determinantes Comisión Coordinadora de los Institutos Nacionales de Sociales de la Salud en Río de Janeiro en 2011, se ha Salud y Hospitales de Alta Especialidad (CCINSHAE) derivado una serie de acciones en el orden multilateral y documentos del Consejo Nacional de Evaluación de y nacional que apuntan a una tendencia de los países a la Política de Desarrollo Social (Coneval). También se promover la equidad e incidir en las políticas más allá del analizó información disponible en la plataforma del sector salud. La recomendación de la OMS de “Salud en Sistema Integrado de Información sobre Investigación todas las políticas” ha tomado fuerza en muchas naciones Científica, Desarrollo Tecnológico e Innovación (Siicyt), del mundo y refleja una preocupación generalizada por la Dirección General de Comunicación Social de la Se- lograr la equidad sanitaria en el ámbito global.4 cretaría de Salud, y el Sistema Nacional de Información En este contexto, es claro que las acciones que en Salud (Sinais). En menor medida, se recurrió a otras conllevan a la modificación de los DSS requieren de fuentes no oficiales como sitios web, artículos cientí- sinergias intersectoriales en las que el papel de la ficos de análisis sobre el Sistema Nacional de Salud y investigación científica y operativa es fundamental. reportes de evaluaciones realizadas por consultoras Como señala la Red de Conocimiento sobre Medición independientes. Al usar esos datos, se identificaron las y Evidencia de la CDSS-OMS, es importante que las principales instituciones que elaboran la política de políticas nacionales en torno a la eliminación de las in- salud y los programas de acción específicos en materia equidades sociales tengan una fuerte base de evidencia de investigación, así como la concordancia entre sus en el conocimiento científico.1 objetivos, estrategias y acciones. La participación de México en esas acciones es sustancial y resulta necesario comprender el estado de Producción científica sobre DSS la investigación sobre salud, en general, y de los DSS, en particular, identificando las características de los ejes Se realizó una búsqueda sistemática de investigaciones institucionales del país en torno a los que gira dicha realizadas en México sobre temas de DSS en el área de actividad. El objetivo principal de este trabajo fue hacer ciencias de la salud, incluyendo artículos publicados un primer análisis del panorama general de la investi- entre enero de 2005 y mayo de 2012. De éstos se anali- gación hecha en México sobre los DSS usando el marco zaron los indicadores de investigadores, instituciones, conceptual de la CDSS-OMS para detectar tanto los financiamiento, temas, metodologías y revistas cientí- retos como las áreas de oportunidad para la generación, ficas. En relación con la búsqueda bibliográfica, cabe diseminación e implementación de hallazgos derivados mencionar que, cuando se realizó (2012), no existía aún de la investigación, que contribuyan a la equidad en el descriptor Social Determinants of Health como MesH salud en el ámbito nacional. (Medical Subject Heading) en PubMed ni Determinantes Sociales de la Salud como DeSC (Descriptor de Ciencias Material y métodos de la Salud) en la Biblioteca Virtual en Salud (BVS).* Para responder al objetivo de este trabajo, se analizó la producción científica sobre México en relación con * PubMed es un motor de búsqueda en la base de datos Medline que permite identificar citaciones y resúmenes de artículos de investi- los DSS durante el periodo comprendido entre enero gación biomédica. BVS es la biblioteca virtual de la Red Cochrane/ de 2005 y mayo de 2012 y su relación con el sistema OMS/OPS, que tiene el mismo propósito.

394 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Determinantes sociales de la salud en México Artículo de revisión

El MeSH Social Determinants of Health se incluyó en estos insumos permitió la identificación de instituciones julio de 2013 en PubMed e ingresó a su tesauro en 2014. académicas, agencias de cooperación internacional y Para la BVS aún no se ha incorporado ese descriptor. Por financiadoras, organizaciones de la sociedad civil y del lo tanto, se eligieron los siguientes términos para realizar gobierno federal, así como individuos involucrados en la búsqueda, los cuales se integraron junto con la palabra la generación de conocimiento sobre DSS en México. “México”: Social inequity, health inequalities, poverty, social justice, income health, income inequality, education, occu- Resultados pation, migration, indigenous, social class, gender, ethnicity and health, ethnic groups, diet, governance, macroeconomic Sistema nacional de investigación en salud policies, social policies, health services accessibility, social va- lues, health profile y cultural characteristics. Es importante De acuerdo con el análisis de documentos oficiales, en mencionar que la pesquisa se llevó a cabo en buscadores el año 2010 el total del gasto federal en ciencia y tecno- de ciencias de la salud, exclusivamente, debido al interés logía (GFCyT) en México ascendió a 54 436 millones de por conocer la penetración de la perspectiva de los DSS pesos, lo que representó solamente 0.42% del PIB.5 Los en las publicaciones de esta área. Se excluyeron índices sectores que tuvieron una participación mayoritaria en y bases de datos de ciencias sociales. el GFCyT de 2010 fueron Conacyt, con 34.9%; Educación El análisis de la producción científica se realizó en Pública, con 29.1%; Energía, con 17.6%; Salud y Seguri- tres etapas: la primera incluyó pesquisas en Medline, dad Social, con 7.5%; y el sector Agropecuario, con 4.7%. BVS, Lilacs y Artemisa. La segunda consistió en una Estos cinco sectores representan 93.8% del GFCyT. La búsqueda manual en cuatro sitios de editores de revistas cifra específica en salud equivale a poco menos de 4.1 mexicanas del área de la salud: Medigraphic, Imbiomed, mil millones de pesos.6 Nieto Editores y Redalyc. El total de los documentos A pesar de que el financiamiento en investigación en arrojados por los motores de búsqueda (computarizada salud puede considerarse reducido, en México el tema y manual) fue de 1 885 artículos. Con ellos se construyó específico de los DSS ha adquirido una relevancia espe- una base de datos y se hizo una selección para eliminar cial pues está íntimamente relacionado con la equidad y material duplicado o no relacionado con el propósito del la lucha contra las desigualdades en el ámbito nacional. estudio. La tercera etapa consistió en la lectura y análi- Éste fue uno de los ejes de la política pública expresado sis por duplas de los resúmenes o artículos en extenso en el PND emitido por el poder ejecutivo durante el seleccionando sólo aquellos que abordaran los DSS sexenio pasado (2006-2012),7,8 y al que se deben alinear desde una perspectiva social, es decir, que incluyeran de todos los programas sectoriales. Consistente con ello, manera preponderante los aspectos sociales (DSS) tales este mandato quedó reflejado en el PAEIPS 2007-2012 como clase social, educación, ingreso, empleo, dieta, elaborado por el sector salud, en el que se reconocen vivienda, etc., que subyacen a los problemas de salud los DSS prioritarios para el país y se describen los gru- observados en los grupos poblacionales estudiados. El pos vulnerables que ven más afectada su salud como número final total de documentos utilizados para este consecuencia de las desigualdades exacerbadas por la análisis fue de 145.* globalización. Sin embargo, al definir sus estrategias Paralelamente, se realizó un mapeo de instituciones en metas específicas, los DSS se pierden de vista como mexicanas que llevan a cabo investigación en DSS o prioridades en investigación y acción enfatizándose, en que participan en ella indirectamente (financiamiento, su lugar, los aspectos financieros y de infraestructura, y gestión, unidades de servicios de salud, OSC). Se realizó administrativos del sector salud.9 una búsqueda sistemática por internet de los principales investigadores, grupos y centros de investigación en Producción científica sobre DSS México que llevan a cabo investigación sobre DSS. De manera simultánea, se solicitó a Conacyt información Como se mencionó, la búsqueda sistemática de literatura sobre los Fondos Mixtos (FM) y el Fondo Sectorial de sobre DSS arrojó un total de 145 artículos de enero 2005 Investigación en Salud y Seguridad Social (Fosiss), y a mayo 2012. La tendencia observada de la producción al Instituto Nacional de Desarrollo Social (Indesol) el fue un incremento anual moderado del número de pu- listado de proyectos que recibieron financiamiento para blicaciones en el periodo 2005-2008, una baja ligera en investigación de enero 2005 a mayo 2012. El análisis de 2009-2010 y un repunte en 2011, año en que se publicó el máximo número de artículos (casi 20% del total de los artículos del periodo estudiado) (figura 1). La mayoría de los artículos identificados fue * El listado completo de artículos está disponible con los autores. publicada en revistas científicas internacionales en salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 395 Artículo de revisión Salgado-de Snyder VN, Guerra-y-Guerra G

* Búsqueda y selección bibliográfica de enero 2005 a mayo de 2012 Fuente: Elaboración propia con base en la revisión bibliográfica extensa

Figura 1. Número de artículos científicos sobre determinantes sociales de la salud publicados por año 2005-2012. México* (N=145) * Búsqueda y selección bibliográfica de enero 2005 a mayo de 2012 Fuente: Elaboración propia con base en la revisión bibliográfica extensa

Figura 2. Distribución porcentual. Temas de inves- tigación en las publicaciones del área de ciencias de inglés (70%); el total restante se distribuyó en revistas la salud sobre determinantes sociales de la salud científicas nacionales (15%) y revistas internacionales 2005-2012. México* (N=145) en español (15%). La metodología de investigación uti- lizada con mayor frecuencia en esas publicaciones fue la aproximación cuantitativa a través de encuestas. El abordaje cualitativo y otras aproximaciones (ecológicas, métodos mixtos) fueron muy escasos. género, nivel socioeconómico (como variable compuesta Los artículos se clasificaron en nueve categorías: a) por ingreso, educación y ocupación), grupo étnico y Enfermedades crónicas (cáncer, diabetes, hipertensión y acceso a servicios de salud. Otros artículos incluyeron enfermedades cardiovasculares); b) Enfermedades infec- DSS como violencia, corrupción, diferencias culturales, ciosas (infecciones intestinales parasitarias, respiratorias contaminación ambiental, vivienda inadecuada, caracte- y tuberculosis); c) Sistemas de salud (acceso a servicios rísticas de la zona de residencia, migración, condiciones de salud, calidad de los servicios); d) condiciones de laborales, percepción de discriminación, posesión de salud /atención a la salud (situación de salud, esperanza bienes, estrés y factores psicosociales. de vida, salud bucal y desarrollo infantil); e) Nutrición Los grupos poblacionales estudiados con más fre- y obesidad; f) Pobreza y exclusión social; g) Salud sexual y cuencia se muestran en la figura 3. Cerca de la mitad de reproductiva; h) Violencia; j) Otros. Aquí se agruparon 20 los artículos publicados en el periodo se centran en tres artículos sobre temas como migración, políticas de sa- grupos: mujeres, adultos mayores y niños. lud, programas gubernamentales, condiciones de vida, Este ejercicio también nos permitió identificar a 122 cultura, valores y medio ambiente. La figura 2 muestra autores que han publicado trabajos sobre DSS. De ellos, los temas de salud más frecuentemente estudiados con 77 pertenecían a alguna institución de investigación el abordaje de los DSS: condiciones de salud, sistemas mexicana al momento de la publicación del artículo; 43% de salud, y nutrición y obesidad (20, 12 y 12% de la pro- tenía como afiliación institucional al Instituto Nacional ducción, respectivamente). Los temas más recurrentes de Salud Pública (INSP) (22 autores) y a la Universidad en las publicaciones internacionales fueron condiciones Nacional Autónoma de México (UNAM) (11 autores). de salud/atención a la salud, nutrición y obesidad, y Al analizar el orden de autorías y adscripción de los sistemas de salud, mientras que las nacionales se con- autores, se observó que la mayoría de los primeros au- centraron en sistemas de salud, pobreza y exclusión tores de trabajos publicados en revistas internacionales social, y en la categoría “otros”. mantenía adscripción en instituciones académicas loca- En cuanto a los DSS que abordan estas investigacio- lizadas en el extranjero, sobre todo en EUA, tales como nes, los más frecuentemente estudiados fueron ingreso, la Universidad de California, Universidad de Princeton,

396 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Determinantes sociales de la salud en México Artículo de revisión

* Búsqueda y selección bibliográfica de enero 2005 a mayo de 2012 Fuente: Elaboración propia con base en la revisión bibliográfica extensa

Figura 3. Número de artículos. Poblaciones de estudio en la producción científica mexicana sobre de- terminantes sociales de la salud 2005-2012. México* (N=145)

Universidad Estatal de Arizona, Universidad de Emory entre las que se encuentran todas las que pertenecen al y Universidad de Harvard. En las publicaciones nacio- sistema nacional de salud; 19 instituciones académicas; nales, las primeras autorías correspondieron a autores tres organizaciones de la sociedad civil (Funsalud, nacionales de instituciones mexicanas, principalmente Sociedad Mexicana de Salud Pública, Semillas, A.C.); adscritos a los institutos nacionales de salud, como el cuatro organismos internacionales de financiamiento INSP, y universidades públicas, como la UNAM y la y redes de colaboración (Fundación Ford, Conferencia Universidad Autónoma Metropolitana (UAM). Interamericana en Seguridad Social, Organización Pa- El número de instituciones mexicanas que concen- namericana de la Salud y Consejo sobre Investigación traron la producción y publicación de investigaciones en Salud para el Desarrollo); y nueve otras instancias sobre DSS en México se limitó a 25 instituciones, 16 de del Gobierno Federal (Secretaría de Educación Pública, las cuales están concentradas en las regiones centro y Secretaría de Desarrollo Social, Consejo Nacional de noroeste. Del total de las instituciones identificadas, Población y Comisión Nacional para el Desarrollo de 14 corresponden a universidades estatales públicas, los Pueblos Indígenas, entre otras). por ejemplo UNAM, UAM, Universidad Autónoma En relación con el financiamiento, únicamente 70 del Estado de Hidalgo, Colegio de la Frontera Sur y (48.6%) de los 145 artículos aquí analizados reconocieron Universidad Autónoma de Baja California, y seis son a la fuente que financió la investigación reportada. En institutos nacionales como el INSP, el Instituto Nacional la figura 4 se describe la distribución del origen de las de Cardiología y el Instituto Nacional de Psiquiatría.* fuentes de financiamiento con base en su mención en Adicionalmente, en el mapeo de instituciones que los artículos. investigan o colaboran en estudios relacionados con los En general se identifica una distribución similar DSS en México, se identificó a un total de 42* entidades, de financiamientos nacionales, externos y binacionales. Esta última categoría responde principalmente a inves- tigaciones realizadas en colaboración con investigadores mexicanos y extranjeros bajo esquemas de financiamien- * El listado completo de instituciones está disponible con a los autores. to binacional, como Conacyt-Universidad de California

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 397 Artículo de revisión Salgado-de Snyder VN, Guerra-y-Guerra G

como MacArthur Foundation, Ford Foundation y Robert Wood Johnson Foundation. Finalmente, la menor propor- ción de financiamiento se obtuvo a través de esquemas globales (11%) en los que participan varias instancias financiadoras de diversos países (fundaciones, organis- mos internacionales e instancias gubernamentales). Estos hallazgos son consistentes con los del ejercicio de mapeo sobre fuentes de financiamiento para inves- tigación sobre DSS, donde se observa que estos fondos provienen fundamentalmente de dos vertientes: progra- mas gubernamentales y programas privados nacionales e internacionales de financiamiento a la investigación. Entre los primeros se encuentra predominantemente el sistema de fondos de apoyo a la investigación de Co- nacyt, así como fondos de otros organismos federales, como el Instituto Nacional de Desarrollo Social (Inde- sol). En total se identificaron 17 instancias financiadoras de diversos sectores y regiones geográficas, seis de las cuales corresponden a instituciones de capital público, tales como NIH y los Institutos Canadienses de Inves- * Categorías tigación en Salud. A pesar de que, con la información Nacional: El financiamiento provino exclusivamente de instituciones mexicanas disponible no fue posible identificar las sumas de las Externo: El financiamiento provino exclusivamente de instituciones de un erogaciones de cada instancia, destacamos la mayor país extranjero (fundaciones, universidades, institutos o agencias interna- participación de financiadoras de capital privado.* cionales) Binacional: El financiamiento provino de instituciones mexicanas y extran- jeras de sólo un país Global: El financiamiento provino de diversas instituciones de diversos Discusión países o agencias globales Sistema nacional de investigación en salud Ninguno: El autor hace mención explícita de que no obtuvo financiamiento ‡ Búsqueda y selección bibliográfica de enero 2005 a mayo de 2012 Fuente: Elaboración propia con base en la revisión bibliográfica extensa Durante el sexenio pasado, que fue cuando se realizó el presente estudio, una de las vías que la investigación Figura 4. Distribución porcentual. Origen de fi- encontró para posicionar sus hallazgos en la política de nanciamiento* para investigaciones sobre determi- salud fue la denominada Estrategia “Vivir Mejor”, cuyo nantes sociales de la salud en México reportado en ‡ eje central era orientar las acciones de la administración artículos científicos: 2005-2012. México (n=70) pública a la equidad social. Si bien esta vía pudo haber facilitado en casos particulares el posicionamiento de investigación en DSS, la realidad es que la complejidad de la política social en el país y la falta de organización y claridad para la generación de mecanismos de posicio- (UC MEXUS-Conacyt), o los que otorgan los Institutos namiento de investigación en la política pública (como Nacionales de Salud de EUA (NIH) y las Secretarías de muestran las inconsistencias detectadas del PAEIPS) no Estado, como la Secretaría de Salud (SSa) y Sedesol. ha permitido del todo la adopción del enfoque de los Por su parte, el financiamiento nacional apoyó DSS en la política de salud de México. 29% del total de las investigaciones reportadas en estos El hecho de que en México se haya adoptado artículos. Este financiamiento se otorgó por instancias na- sólo muy recientemente una postura oficial sobre cionales, principalmente Conacyt y Sedesol y, con menor DSS, con la elaboración del Prosesa 2013-2018, abre frecuencia, universidades estatales o privadas. La mayor una nueva oportunidad de abatir las desigualdades proporción de las investigaciones publicadas (30%) fue sociales y en salud. El Prosesa, publicado en el Diario financiada por instituciones extranjeras exclusivamen- te, de las cuales, las más frecuentes son las instancias gubernamentales estadounidenses como NIH, Fogarty y la National Science Foundation, así como fundaciones * El listado completo de instituciones está disponible con a los autores.

398 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Determinantes sociales de la salud en México Artículo de revisión

Oficial de la Federación en diciembre de 2013, incluye investigadores por grupos en desventaja social, como explícitamente a los DSS en sus estrategias (Objetivo los migrantes e indígenas, que de manera sistemática, 1; Estrategia 1.1; Línea de acción 1.1.1: “Impulsar la no han recibido atención suficiente ni apropiada a través participación de los sectores público, social y privado programas oficiales. para incidir en los determinantes sociales de la salud”), En relación con el financiamiento de las inves- lo cual puede significar un área de oportunidad para tigaciones sobre DSS, un aspecto que destaca es que la investigación futura sobre DSS en México.10 Dado únicamente 29% fue financiado exclusivamente por ins- que no se cuenta con un reporte nacional sobre los DSS tituciones nacionales. Esta baja proporción posiblemente que permita conocer la magnitud del problema y cómo sea un reflejo de la limitada disponibilidad de fondos es que han evolucionado, tanto la investigación como asignados a la investigación en general y a las investi- las políticas de promoción de la equidad, en general, y gaciones en ciencias de la salud con enfoque en DSS, particularmente en temas de salud, el reconocimiento en particular. Es interesante que la mayoría de fondos que hace el Prosesa 2013-2018 representa una ventana (71%) para este tipo de estudios proviene de financia- de oportunidad para posicionar y consolidar la inves- mientos de origen mixto (nacionales y extranjeros), lo tigación en salud basada en el abordaje de los DSS para cual podría explicar también el interés de financiadoras alinear las intervenciones hacia el mejoramiento de las del exterior tanto en el abordaje de los DSS como en condiciones de vida de la población. nuevos esquemas de cooperación en consorcios que involucren a países de altos, medianos y bajos ingresos Producción científica sobre DSS para la generación de conocimiento sobre DSS. En el aspecto metodológico de este trabajo, es perti- La producción de artículos científicos en ciencias de nente mencionar que una de las limitaciones importantes la salud sobre DSS en México tiene las peculiaridades que se enfrentó al llevar a cabo la búsqueda bibliográfica de ser mayoritariamente de corte cuantitativo y de es la ausencia de un término que, específicamente, haga publicarse principalmente en revistas extranjeras con referencia a los DSS. La búsqueda automatizada fue una un factor de impacto más alto del que se asigna a las tarea complicada porque el término Social Determinants revistas nacionales. Esta es una situación delicada ya of Health no estaba incluido en el MeSH de PubMed que instancias como Conacyt y CCINSHAE tienen como cuando se realizó esta investigación. Los MeSH imponen meta el desarrollo de la ciencia en el ámbito nacional uniformidad y consistencia a términos usados para la para mejorar las condiciones de salud de la población indización de los artículos de ciencias de la salud. Por de México.11 El reconocimiento de pares y el estímulo esta razón se hizo una búsqueda que incluyera términos económico otorgado por esas mismas instancias obli- asociados con los DSS y, a partir de la identificación de ga a los investigadores a publicar sus hallazgos de éstos, se analizaron sus contenidos para verificar si efec- investigación en revistas internacionales en el idioma tivamente los trabajos abordaban estos determinantes. inglés, excluyendo de esta forma a potenciales lectores Debido a estas limitaciones técnicas, es posible que los nacionales (otros investigadores, tomadores de decisión resultados arrojados por los motores de búsqueda no y organizaciones de la sociedad civil, entre otros). Esta hayan identificado la totalidad de artículos en ciencias situación paradójica parece ser responsable de inhibir de la salud publicados por investigadores que trabajan el interés y la importancia de publicar hallazgos de temas de DSS en México. Cabe mencionar que el obje- investigación en foros científicos nacionales y de crear tivo del trabajo se centró exclusivamente en el análisis así una brecha entre resultados de investigación y de publicaciones en ciencias de la salud, sin embargo, política pública. la incorporación de artículos provenientes de las cien- De acuerdo con los presentes hallazgos, tanto las cias sociales indudablemente hubiera enriquecido los temáticas (condiciones de salud, sistemas de salud y hallazgos. Finalmente, es posible que la concentración nutrición y obesidad) como los grupos sociales estu- de instituciones con la mayor productividad refleje un diados con mayor frecuencia en ciencias de la salud efecto endogámico entre la afiliación de los investiga- bajo el abordaje de DSS (mujeres, adultos mayores dores y las revistas donde publican. y niños) reflejan el interés por mayores retos para el sistema de salud, como salud reproductiva, materna e Conclusiones y recomendaciones infantil; envejecimiento progresivo que caracterizará a la transición demográfica y su consecuente transición Con base en el análisis precedente, es posible afirmar que epidemiológica, y problemas nutricionales de nuestro la actual investigación y producción científica sobre DSS país. Asimismo, es posible identificar el interés de los requieren atención para que exista un mejor posiciona-

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 399 Artículo de revisión Salgado-de Snyder VN, Guerra-y-Guerra G miento del tema en el sistema nacional de investigación tematizar y mantener actualizada una base de datos en salud. Tanto el limitado financiamiento como la pre- sobre investigación en DSS en México; 2) convocar pe- ferencia de los investigadores por publicar en revistas riódicamente a investigadores, tomadores de decisiones extranjeras de alto factor de impacto inhiben el fortale- y sociedad civil a discutir hallazgos de investigación y cimiento de la investigación nacional sobre DSS. sus implicaciones para las políticas públicas y sociales; Un problema importante para el desarrollo de in- 3) articular y vincular a investigadores de diversas ins- vestigación sobre DSS que se relaciona con los menciona- tituciones para colaborar en proyectos de investigación dos anteriormente es que la cantidad de investigadores sobre DSS; 4) difundir información de interés sobre los interesados en trabajar en este tema es muy reducida a DSS a través de un órgano de diseminación periódico y nivel nacional. La presente búsqueda detectó 77 inves- 5) evaluar el impacto de la investigación sobre DSS en tigadores repartidos en 25 instituciones a nivel nacional, las políticas públicas. La experiencia exitosa de Brasil de los cuales casi la mitad laboraba en la UNAM y en el a través su Observatorio sobre Inequidades en Salud INSP. Esto sugiere que el tema de DSS en México pare- sugiere que este mecanismo de monitoreo puede incidir ciera estar circunscrito a un nicho científico limitado. en políticas de equidad a nivel nacional. En México, este A pesar de que los planes y proyectos de inves- modelo podría fomentar la investigación, y a través de tigación sobre DSS realizados en México tienen la los hallazgos reportados y la interlocución con tomado- finalidad de atender las inequidades que se observan res de decisiones, implementar políticas para modificar en los problemas de salud prioritarios y recurrentes en los DSS y contribuir al logro de la equidad en salud y el país, en realidad es difícil pensar que los resultados la tan necesaria justicia social en nuestro país. de estas investigaciones lleguen a los tomadores de decisiones encargados de atender las necesidades de Agradecimientos los grupos vulnerables en la escena nacional, pues como ya se indicó, los resultados suelen publicarse en foros Este trabajo se deriva del proyecto de investigación extranjeros. Por esta razón, el impacto de los hallazgos “SDH-net Building Sustainable Research Capacity for de investigación en las políticas públicas parece ser muy Health and its Social Determinants in Low- and Middle- limitado o nulo. Income Countries”, financiado por la Comisión Europea El sistema nacional de investigación en salud po- a través del FP7 - Seventh Framework Programme dría beneficiarse de la importante producción científica for Research and Technological Development. Grant sobre DSS en México, pues los hallazgos son relevantes HEALTH-F3-2011-282534. a los principales problemas de salud del país. Para esto, Agradecemos el apoyo técnico proporcionado por es necesario que los sistemas Nacionales de Salud y Maricela Piña Pozas, quien llevó a cabo la búsqueda de Investigación fomenten el financiamiento y la pu- bibliográfica; Ma. Antonieta Maldonado Contreras y blicación de resultados de investigación sobre DSS en Mireya Betanzos Núñez, quienes apoyaron en la bús- revistas nacionales y en otro tipo de foros como revistas queda por internet de otros recursos y en el armado de de difusión o resúmenes ejecutivos para los tomadores las bases analizadas; Raúl Sánchez Kobashi-Méndez, de decisiones, y que se homologuen los incentivos que quien hizo una revisión crítica al documento en extenso reciben los investigadores por dicha actividad. y Lourdes Barrera Campos, quien revisó una versión Adicionalmente, de cara a la reciente publicación previa de este trabajo. del Prosesa 2013-2018, resulta de vital importancia Declaración de conflicto de intereses. Los autores declararon no tener con- seguir de cerca la evolución y características de inves- flicto de intereses. tigaciones futuras sobre DSS en México, así como la instrumentación de dichos hallazgos en la política de salud mexicana, de forma tal que los propósitos de ins- tancias del sistema nacional de investigación en salud, Referencias tales como la CCINSHAE y Conacyt, se conviertan en una realidad basada en la coordinación armoniosa y 1. Comisión sobre Determinantes Sociales de la Salud. Subsanar las des- igualdades en una generación [monografía en internet]. Suiza: Organiza- fluida entre el sector de investigación y los tomadores ción Mundial de la Salud, 2009 [consultado en julio de 2013]. Disponible de decisiones. en: http://whqlibdoc.who.int/publications/2009/9789243563701_ Una propuesta para abordar estos retos podría spa.pdf ser el establecimiento de un “Observatorio Mexicano 2. Lip C, Rocabado F. Determinantes sociales de la salud en Perú. Lima: Ministerio de Salud, Universidad Norbert Wiener, Organización Paname- de los Determinantes Sociales de la Salud” de carácter ricana de la Salud, 2005. intersectorial, que lleve a cabo funciones como: 1) sis-

400 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Determinantes sociales de la salud en México Artículo de revisión

3. Organización Mundial de la Salud. Reducir las inequidades sanitarias Documents/Informe_General_del_Estado_dela_Ciencia_y_la_ actuando sobre los determinantes sociales de la salud. 62ª Asamblea Mun- Tecnologia_2010.pdf dial de la Salud; 2009 mayo 18-22; Ginebra, Suiza. 7. Presidencia de la República. Plan Nacional de Desarrollo 2007-2012. 4. Organización Mundial de la Salud. Adelaide statement on health in all México: Gobierno de los Estados Unidos Mexicanos, 2007. policies: moving towards a shared governance for health and well-being 8. Secretaría de Salud. Programa Sectorial de Salud 2007-2012. México: [monografía en internet]. Suiza: Organización Mundial de la Salud, 2010 Secretaría de Salud, 2008. [consultado en julio de 2013]. Disponible en: http://whqlibdoc.who.int/ 9. Comisión Coordinadora de Institutos Nacionales de Salud y Hospitales publications/2010/9789241599726_eng.pdf de Alta Especialidad. Programa de Acción Específico 2007-2012 Inves- 5. Sistema Integrado de Información sobre Investigación Científica, De- tigación para la Salud [monografía en internet]. México: Secretaría de sarrollo Tecnológico e Innovación. Indicadores de actividades científicas Salud, 2008 [consultado en julio de 2013]. Disponible en: http://www. y tecnológicas. México 2010. [monografía en internet]. México: Sistema ccinshae.salud.gob.mx/descargas/Investigacion/PAEIPS.pdf Integrado de Información sobre Investigación Científica, Desarrollo 10. Secretaría de Salud. Programa Sectorial de Salud 2013-2018. México: Tecnológico e Innovación, 2010 [consultado en julio de 2013]. Disponible Secretaría de Salud, 2013. en: http://www.siicyt.gob.mx/siicyt/docs/Estadisticas3/Informe2010/ 11. Comisión Coordinadora de Institutos Nacionales de Salud y Hospita- INDICADORES_DE_BOLSILLO_2010.pdf les de Alta Especialidad [sitio de internet]. México, DF: CCINSHAE; 2013. 6. Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología. Informe general del estado Acerca de la CCINSHAE; [aprox. 1 pantalla]. [consultado en octubre 23 de la ciencia y la tecnología. México 2010 [monografía en internet]. Méxi- de 2012]. Disponible en: http://www.ccinshae.salud.gob.mx/2012/ co: Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, 2011 [consultado en julio acercade.html de 2013]. Disponible en: http://www.conacyt.gob.mx/transparencia/

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 401 Artículo especial Rivera-Ávila RC Fiebre chikungunya en México: caso confirmado y apuntes para la respuesta epidemiológica Roberto Carlos Rivera-Ávila, MGS.(1)

Rivera-Ávila RC. Rivera-Ávila RC. Fiebre chikungunya en México: caso confirmado Chikungunya fever in Mexico: confirmed case y apuntes para su vigilancia epidemiológica. and notes on the epidemiologic response. Salud Publica Mex 2014;56:402-404. Salud Publica Mex 2014;56:402-404.

Resumen Abstract La fiebre chikungunya (CHIK) es una enfermedad viral Chikungunya fever (CHIK) is a viral disease transmitted to transmitida al ser humano por el mismo vector del dengue, human beings by the same vector as dengue –the Aedes el mosquito Aedes. Además de fiebre y fuertes dolores mosquito. Besides fever and severe pain in the joints, it articulares, produce otros síntomas como mialgias, cefalea, produces other symptoms such as myalgias, headache, nau- náuseas, cansancio y exantema. No tiene tratamiento espe- sea, fatigue and exanthema. There is no specific treatment cífico; el manejo terapéutico de los pacientes se enfoca en for it; the therapeutic management of patients focuses on el alivio de los síntomas. Históricamente se han reportado symptom relief. Historically, outbreaks of large proportions brotes de grandes proporciones; incluso desde 2010 se llegó have been reported; even since 2010 it was considered to a considerar como una potencial epidemia emergente. En be a potential emerging epidemic. In 2013 it was introduced 2013 se introdujo a las islas del Caribe y recientemente se into the islands of the Caribbean, and it has recently been ha reportado en el continente americano. En este trabajo reported in the American continent. This paper describes se describe el primer caso confirmado de chikungunya en the first confirmed case of chikungunya in Mexico –in the México, en el municipio de Tlajomulco de Zúñiga, Jalisco, en municipality of Tlajomulco de Zúñiga, Jalisco, in May, 2014–, mayo de 2014, importado de la isla Antigua y Barbuda, en el which was imported from the Caribbean island of Antigua Caribe, por una mujer de 39 años de edad. and Barbuda by a 39 year-old woman. Palabras clave: fiebre chikungunya; caso clínico Key words: chikungunya fever; case report

hikungunya es una enfermedad febril ocasionada América, específicamente en Saint Martin, en el Cari- por un virus ARN del género Alfavirus, de la familia be.5 En mayo de 2014, la OPS informó de la circulación CTogaviridae, denominado chikungunya, la cual se trans- autóctona de la enfermedad en varias islas del Caribe mite al hombre por un vector: el mosquito del género como Antigua y Barbuda, Saint Martin, Haití, República Aedes, especies aegypti y albopictus.1 El virus se aisló y Dominicana y Saint Kitts, entre otras.6 describió en el ser humano durante una epidemia en Una vez que la persona es inoculada con el virus, la Tanzania entre los años 1952 y 1953;2 posteriormente enfermedad tiene un periodo de incubación de entre 3 a 7 se han reportado brotes en otros países de África y en días y comprende tres etapas: aguda, subaguda y crónica. la India. En 2007 se reportó un brote en Italia donde, En la fase aguda (3 a 10 días) hay un inicio súbito de al igual que en la India, se extendió hasta 2010, año en los síntomas: fiebre alta (por lo general por arriba de los que se reportaron casos importados en Taiwán, Francia 39°c), dolor articular severo, cefalea, dolor de espalda, y Estados Unidos de América.3,4 náuseas, mialgias, vómitos, exantema y conjuntivitis, En 2013, la Organización Panamericana de la sintomatología que es muy similar a la que presenta el Salud (OPS) reportó los primeros casos autóctonos en dengue. En la fase subaguda (2 a 3 meses postinfección)

(1) Coordinación de epidemiología, Región Sanitaria XII, Centro-Tlaquepaque, Secretaría de Salud Jalisco. Tlaquepaque, Jalisco, México

Fecha de aceptado: 10 de julio de 2014 Autor de correspondencia: Dr. Roberto Carlos Rivera Ávila. Coordinación de epidemiología, Región sanitaria XII, Centro-Tlaquepaque, Secretaría de Salud Jalisco. Guadalupe Gallo 21, Col. Tulipanes. San Pedro Tlaquepaque, Jalisco, México Correo electrónico: [email protected]

402 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Fiebre chikungunya en México Artículo especial los pacientes continúan con poliartritis distal, el dolor se A partir de la sintomatología y de los antecedentes exacerba en las articulaciones donde se tenían lesiones epidemiológicos, la impresión diagnóstica fue de infec- previas y se presenta tenosinovitis hipertrófica subaguda ción por virus de chikungunya o fiebre por dengue. Se en muñecas y tobillos. La fase crónica se presenta des- decidió tratar el caso de forma ambulatoria con analgé- pués de tres meses postinfección y puede persistir entre sico paracetamol, hidratación oral, medios físicos para 18 meses y 3 años, con artralgias, fatiga y depresión. el control de la fiebre, reposo absoluto intradomiciliario A la fecha no se dispone de tratamiento específico; y se indicaron las medidas preventivas a fin de evitar no existe un antiviral para chikungunya ni vacuna que se propagara la enfermedad. También se realizaron alguna para la prevención de la misma. El manejo es las notificaciones correspondientes de acuerdo con la sólo sintomático con reposo, hidratación y atención de normatividad7 y se programó la toma de muestras he- las complicaciones que se presenten; pueden utilizarse máticas para exámenes de dengue y de chikungunya. analgésicos no esteroideos y antipiréticos, así como El día 31 de mayo la paciente continuó con la mis- analgésicos narcóticos en caso de dolor muy grave. No se ma sintomatología, pero el dolor ya era de intensidad recomienda el uso de aspirina por riesgo de sangrado. variable (desde EVA 6 de 10 a 9 de 10 durante la noche). Apareció un ligero exantema macular en las cuatro ex- Primer caso en México tremidades y en el pecho, y permaneció la náusea. Se continuó con el manejo ambulatorio. El primer caso de chikungunya en México se presentó El día 2 de junio ya no se presentó la fiebre, el exante- en una mujer de 39 años de edad dedicada al deporte, ma prácticamente desapareció y el dolor de las articulacio- con varios traumatismos en diversas partes de cuerpo nes disminuyó a intensidad EVA 7 de 10, incluso se quitó considerados como sus únicos antecedentes patológicos: por completo en algunas articulaciones pero continuó en fractura radio cubital derecha, luxación de cadera izquier- muñecas, codos, cadera y rodillas; en espalda el dolor da y dos cirugías (operación cesárea y laparotomía por se había presentado únicamente en región dorsal y en embarazo ectópico). La paciente viajó al Caribe el 21 de esta etapa se extendió a la región lumbar. Este síntoma mayo de 2014; pasó por las islas Santo Tomás, San Martín respondió adecuadamente a la ingesta de paracetamol y San Kitts, para llegar a la Isla Antigua y Barbuda, donde indicado, pero después de 5 horas reapareció. Las náu- acudió a un evento deportivo y en la que permaneció seas disminuyeron. Se tomó nuevo control de biometría hasta el 28 de mayo. Ese mismo día por la noche, en su hemática (cuadro I) y se continuó con el mismo manejo. arribo a la Ciudad de México, refirió el inicio la sintoma- En los días siguientes la paciente presentó mejoría, tología con fiebre no cuantificada, escalofríos, malestar y el dolor disminuyó paulatinamente al grado de presen- debilidad generalizada, cefalea, mialgias y artralgias. Los tarse de forma intermitente durante el día sobre todo en dolores articulares eran muy intensos (8 de 10 puntos en muñeca, codo y rodilla derecha, así como en la espalda. la Escala Analógica Visual [EVA]) en ambas rodillas, en Continuó la fatiga generalizada. El 9 de junio se integró la cadera, las muñecas, los codos y la espalda. El 29 de a sus actividades laborales con un dolor mínimo que mayo, al llegar a la ciudad de Guadalajara los síntomas respondió adecuadamente a la ingesta de antiinflama- continuaron; el dolor se incrementó al grado de ser in- torios no esteroides; la fatiga continuó. Este día intentó capacitante (EVA 10 de 10) y se presentaron náuseas. Se hacer ejercicio pero rápidamente experimentó cansancio, buscó atención médica en la que se indicó metamizol y por lo que considera que su condición física se redujo se solicitó una biometría hemática. en 70%. Se tomó una nueva biometría hemática en la El 30 de mayo continuaron intensamente los sín- que se hace notoria una discreta leucopenia, como se tomas y no se controlaron con metamizol, por lo que presentó desde la primera biometría que se tomó. acudió a solicitar atención a la Coordinación de Epide- El 27 de junio la paciente continuó con dolor ligero miología de la Región Sanitaria XII Centro Tlaquepaque, en muñeca, codo y rodilla derecha, y ocasionalmente en de la Secretaría de Salud Jalisco. En el examen físico la espalda; se continuó vigilando su estado de salud para paciente presentó fiebre de 39°c y refirió cefalea con detectar alguna secuela. dolor retrocular y artralgias intensas, con facies de Ante la sospecha diagnóstica derivada de la sintoma- dolor, ligera palidez de la piel y de las mucosas, y gan- tología y de los antecedentes de viaje a una zona de trans- glios palpables dolorosos de 0.5 mm de diámetro en la misión autóctona, se realizó el reporte oportunamente y se región preauricular y retroauricular bilateral. El dolor alertó al personal de control de dengue para que llevaran articular fue generalizado, pero con especial intensidad a cabo las acciones de control del vector, procedimiento en muñecas, codos, cadera, rodillas, tobillos y pies, todo que se realiza nueve horas después de la detección de de forma bilateral, aunque se percibió más en codo y un caso. Se realizó rociado intradomiciliario, así como muñeca derecha, lugares que habían sufrido previamen- nebulización espacial con máquina de ultra bajo volumen te fractura radiocubital, así como en la rodilla derecha, (ULV, por sus siglas en inglés), medidas que a la fecha han donde también se tuvo una lesión con anterioridad. logrado evitar que la enfermedad se disemine. salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 403 Artículo especial Rivera-Ávila RC

Cuadro I Evolución en los resultados de estudios de laboratorio de muestras sanguíneas del primer caso de chikungunya en México. Jalisco, México, mayo-junio 2014 Fecha Hemoglobina Hematocrito Glóbulos blancos Linfocitos Monocitos Plaquetas g/dl % 10^3/µL % % 10^3/µL 29/05/2014 11.6 32.80 3.68 22.80 10.30 147.00 02/06/2014 12.4 34.70 3.22 41.00 9.00 199.00 19/06/2014 13.2 37.00 4.22 44.50 10.29 264.00

La confirmación diagnóstica de chikungunya la tras capacidades diagnósticas en los laboratorios estata- realizó el Instituto de Diagnóstico y Referencia Epide- les de salud pública, a través del Indre. Todo lo anterior miológicos (Indre), dependiente de la Dirección General debe encaminarse a un plan de respuesta inmediata en de Epidemiología de la Secretaría de Salud federal. Se las áreas de detección para incrementar las medidas de realizó la técnica de Reacción en Cadena de la Polimerasa control vectorial que corresponden tanto para dengue (PCR, por sus siglas en inglés), la cual dio un resultado como para fiebre chikungunya. positivo a chikungunya; de igual forma se realizaron Es importante considerar la realización de un los exámenes para dengue: detección del antígeno de análisis de riesgo para identificar las posibles áreas superficie NS1, anticuerpos antivirus dengue IgG (Elisa) geográficas de introducción del virus al país y anticipar y PCR, los cuales se reportaron negativos. un plan de control vectorial multisectorial. La planeación de la preparación y respuesta ante Discusión una epidemia de esta naturaleza debe estar encaminada a evitar que el desarrollo de la misma repercuta en la Con existencia previa exclusiva en África y Asia, la calidad de la atención en salud de toda la demanda fiebre chikungunya ahora se diagnostica en los países rutinaria, así como el adecuado control o mitigación de occidentales debido a la presencia masiva de turistas en la enfermedad. estos dos continentes. En América, el área del Caribe y, La participación de la población y de las autoridades recientemente, en el Salvador (reporte OPS/OMS), se re- municipales, además del personal de salud, es indispen- porta la transmisión autóctona de chikungunya debido sable para una adecuada anticipación y preparación de la a que es una zona cuya actividad principal es el turismo, respuesta a un problema del que todas las organizaciones además de viajes comerciales y migración ilegal, lo que internacionales emiten alertas, que son los inminentes representa un riesgo muy elevado de diseminación de la brotes de fiebre de Chikungunya, lo cual también reper- enfermedad hacia otros países de América, incluyendo cutirá positivamente en el control del dengue. México, donde se tiene la presencia del vector. La alta infestación por el mosquito Aedes aegypti y Declaración de conflicto de intereses. El autor declaró no tener conflicto de la presencia detectada de Aedes albopictus en gran parte intereses. del territorio nacional significa que la llegada de casos importados son un riesgo considerable para que el vector adquiera el virus de chikungunya y, a su vez, infecte a Referencias más seres humanos de manera local. La ausencia previa de esta enfermedad en nuestra región hace susceptible a 1. Powers AM, Logue CH. Changing patterns of chikungunya virus: re- toda la población de posibles viremias elevadas. Además emergence of a zoonotic arbovirus. J Gen Virol 2007;88:2363–2377. del alto riesgo entomológico, se agrega el hecho de que 2. Lumsden WHR. An epidemic of virus disease in Southern Province una parte de los casos son asintomáticos o con síntomas Tanganyika Territory, in 1952-53: II. General description and epidemiol- semejantes a los de otro problema común en nuestro ogy. Trans R Soc Trop Med Hyg 1955;49(1):33-57. país: el dengue. Por lo tanto, se vuelve difícil la detec- 3. Preparación y respuesta ante la eventual introducción del virus chikun- ción oportuna y así se favorece la posibilidad de que se gunya en las Américas. Washington: OPS, 2011 incremente el número de mosquitos con capacidad de 4. Thiboutot MM, Kannan S, Kawalekar OU, Shedlock DJ, Khan AS, et al. Chikungunya: a potentially emerging epidemic? PLoS Negl Trop adquirir el virus a partir de los individuos infectados y Dis 2010;4: e623. Consultado en: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/ar- así, sucesivamente, se crea el círculo que puede ocasionar ticles/PMC2860491/?report=reader una epidemia considerable de rápida diseminación. 5. Alerta epidemiológica 09/12/2013. Fiebre por chikungunya. Washing- Al tomar en cuenta el riesgo epidemiológico descri- ton: OPS, 2013. to debemos reforzar el Sistema Nacional de Vigilancia 6. Actualización epidemiológica 23/05/2014. Fiebre por chikungunya. Epidemiológica (Sinave), así como la capacitación del Washington: OPS, 2014. 7. Norma Oficial Mexicana NOM-017-SSA2-2012, para la vigilancia epide- personal médico y paramédico para detectar y reportar miológica. México: DOF, 2012. los casos oportunamente, además de incrementar nues-

404 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 In memoriam IN MEMORIAM

Dr. Ciro de Quadros (1940-2014)

Ciro de Quadros. Héroe de la Salud Pública de las Américas, 2014. OPS

“Si bien la inmunización ya previene millones de muertes y enfermedades, no podemos descansar hasta que la tecnología de las vacunas, que salva vidas y que es costo efectiva, llegue a las personas en cada comunidad y cada país”. Ciro de Quadros

l doctor Ciro de Quadros, epidemiólogo brasileño, dicar su práctica profesional a la prevención, más que que durante más de cuatro décadas se dedicó a la sa- al tratamiento de las enfermedades. Elud pública con particular enfoque en la epidemiología, Al terminar sus estudios universitarios, hizo una la prevención y la gerencia de enfermedades prevenibles pasantía de un año en un pueblo de la selva amazóni- por vacunación, falleció en Washington, DC, el pasado ca de Brasil. Ahí fue director médico de un centro de 28 de mayo de 2014, a los 74 años de edad. salud que contaba con una enfermera, un técnico de Ciro, como le gustaba que lo llamaran, nació en laboratorio y un técnico sanitarista. Con este equipo y Río Pardo, Brasil y estudió medicina en la Escuela con la participación de la comunidad, se dio a la tarea de Medicina de Porto Alegre. Durante sus estudios de reforzar la capacitación de parteras tradicionales, universitarios identificó el vínculo de la pobreza y la a quienes proporcionó los recursos necesarios para la marginación social con las enfermedades infecciosas atención de partos limpios. Realizó también campañas de mayor prevalencia en su país. Decidió entonces de- de vacunación con visitas casa por casa, lo que permitió salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 S405 In memoriam elevar las coberturas en un corto plazo. Participó en las políticas de eliminación de esta enfermedad y de la gestiones de aquella comunidad para introducir agua rubéola en otras regiones de la OMS. potable en las viviendas y promovió asimismo la for- • Promovió la estandarización de sistemas de vigi- mación de cooperativas agrícolas. lancia epidemiológica de parálisis flácida aguda y Después de esta pasantía, ingresó a la Escuela Na- poliomielitis, de enfermedades febriles exantemá- cional de Salud Pública de Río de Janeiro para obtener ticas y sarampión, del tétanos neonatal y de otras el grado de Maestro en Salud Pública. Posteriormente, enfermedades prevenibles por vacunación. se incorporó al Ministerio de Salud, con el cual participó • Alentó la investigación operativa en los programas en la organización de campañas de vacunación y, espe- de vacunación: estudios de brotes, evaluaciones de cialmente, en estrategias de erradicación de la viruela. cobertura y de oportunidades perdidas de vacuna- Tras el éxito obtenido en la erradicación de la virue- ción, análisis de costo-efectividad de intervenciones la, recibió una invitación de la Organización Mundial en vacunación y en enfermedades prevenibles por de la Salud (OMS) para participar en las estrategias de inmunización, entre otras. erradicación de esta enfermedad en Etiopía. Una vez • Lideró con éxito la gerencia del PAI en la OPS/ alcanzada la interrupción de la cadena de transmisión OMS, durante la cual: de la viruela en este país, se unió a la sede central de - creó el Fondo Rotatorio de la OPS, un me- la Organización Panamericana de la Salud (OPS) en canismo colectivo para adquirir vacunas y Washington, DC. otros insumos utilizados en la vacunación a Durante los años setenta, ya en Washington, DC, un precio inferior al del mercado en los países fundó el Programa Ampliado de Inmunizaciones (PAI), miembros en el continente americano; a través del cual se han logrado éxitos fundamentales - estimuló la cooperación técnica y el apoyo en el control de padecimientos inmunoprevenibles y horizontal entre los países de la región; en la eliminación del tétanos neonatal, la poliomielitis, - impulsó la integración de grupos de expertos el sarampión y la rubéola en los países del continente para dar asesoría a programas de vacunación americano. El PAI, conocido en nuestro país como Pro- y de vigilancia epidemiológica y de laboratorio grama de Vacunación Universal, ha permitido disminuir en cada país; las brechas existentes con países ricos e industrializados - promovió las evaluaciones internacionales en materia de prevención por vacunación. a programas nacionales de vacunación y la A partir de la experiencia que adquirió durante elaboración de informes de progreso de las la erradicación de la viruela, Ciro se comprometió con estrategias continentales aprobadas por el la erradicación de la poliomielitis, para lo cual contó consejo directivo de la OPS. con la colaboración de los gobiernos de los países • Compartió los conocimientos y experiencia que ad- miembros de la OPS/OMS, así como con el apoyo quirió durante la gerencia y operación del PAI en la de expertos internacionales en inmunizaciones y de región de las Américas, al Grupo Asesor Estratégico organizaciones sociales no gubernamentales como el de Expertos (SAGE), de la Dirección General de la Club Rotario. Su participación en la eliminación de OMS en materia de inmunizaciones, del que fue esta enfermedad del continente americano en 1994 y miembro permanente. en los años previos fue crucial. En un resumen necesariamente conciso de las Desde su cargo gerencial en la OPS, Ciro de Qua- principales aportaciones de Ciro a la salud pública y dros colaboró estrechamente con México a través de con el riesgo de no incluir algunas, podrían listarse las vínculos con el Consejo Nacional de Vacunación, la siguientes: Dirección General de Epidemiología, el Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos, el Centro • Impulsó la estrategia de la OMS para erradicar la Nacional para la Salud de la Infancia y la Adolescencia viruela mediante vigilancia y bloqueo vacunal de y los Laboratorios de Biológicos y Reactivos de México. los contactos en las cadenas de transmisión, en Siempre promovió la colaboración horizontal entre los Brasil y en Etiopía. países de la región. • Inició y promovió con entusiasmo las estrategias Cuando se jubiló de la OPS, se incorporó al Instituto “Días Nacionales de Vacunación” y “Operación de Vacunas Sabin, en Washington, DC, del cual fue vice- Barrido”, para erradicar la poliomielitis del conti- presidente ejecutivo. Desde ahí incitó a los países de bajos nente americano en los municipios con casos. y medianos ingresos a incluir programas de vacunación • Puso en marcha las estrategias para eliminar el sa- entre sus prioridades financieras y a no depender de las rampión del continente y apoyó con determinación aportaciones externas. Participó en el Plan de Acción

S406 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 In memoriam

Mundial sobre Vacunas (en colaboración con la Década ven la sustentabilidad de los programas de vacunación de las Vacunas), que fue aprobado en 2012 por los estados han mejorado su desempeño en los países latinoame- miembros de la OMS para promover el acceso equitativo ricanos. En opinión del doctor Jon Andrus, destacado a la vacunación y que permitirá la prevención global de epidemiólogo estadounidense experto en enfermedades millones de muertes para el año 2020. prevenibles por vacunación y funcionario de la OPS, Entre las distinciones que recibió por sus apor- “Ciro tuvo una visión, persistencia, rigor intelectual y taciones a la prevención de enfermedades infecciosas un coraje inigualables, y fue un modelo a seguir para mediante vacunación destacan el IV Premio Fundación todos”. Hay que agregar que ser soñador era otra de sus BBVA Fronteras del Conocimiento en Cooperación al características: quería cambiar el mundo para hacerlo Desarrollo, en 2012, y el nombramiento honorario de más justo y más equitativo en beneficio de la salud y fe- “Héroe de la Salud Pública de las Américas” por la OPS, licidad de los niños de nuestro continente y del mundo, en abril de 2014. en especial de los más pobres y vulnerables. Sin duda, Sus ideas quedaron plasmadas en más de 100 logró gran parte de ese sueño. Descanse en paz, doctor publicaciones en el campo de las vacunas. Entre sus Ciro de Quadros. contribuciones más recientes está un análisis sobre la forma en la que los cambios legislativos que promue- José Luis Díaz Ortega, MC, Esp en Epidem e Inmunol.*

* Centro de Investigación sobre Enfermedades Infecciosas, Instituto Nacional de Salud Pública. Morelos, México. salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 S407 Noticias de saludNoticias ambiental de salud ambiental ehp-spm

Todos los contenidos de EHP son accesibles para las personas con discapacidad. Se puede encon- trar una versión en HTML totalmente accesible en http://dx.doi.org/10.1289/ehp.122-A50.

Un embalse Radionucleótidos revestido recibe residuos en una en las aguas residuales zona de fracturación en Dimock, de la fracturación hidráulica Pensilvania. Manejo de una mezcla tóxica © J. Henry Fair

* Publicado originalmente en Environmental Health Perspectives, volumen 122, número 2, febrero 2014, páginas A51-A55.

408 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Noticias de salud ambiental

xisten radionucleótidos distribuidos naturalmente en la corteza terrestre, por lo que no es de extrañar que en los procesos de extracción de minerales e hidrocarburos, tanto convencionales como no convencionales, se produzcan a E 1 menudo residuos radioactivos. Los residuos radioactivos de las perforaciones son una forma de TENORM (la abreviatura que en inglés se utiliza para nombrar al material radioactivo tecnológicamente procesado que se da naturalmente). Se trata de material radioactivo que existe de forma natural (NORM, en inglés) y que se ha concentrado o que ha quedado expuesto al ser humano a través de medios antropogénicos.2 Tanto la rapidez de crecimiento como la magnitud del auge de las perforaciones para obtener gas natural en Estados Unidos han aumentado el interés en el estudio de los problemas de la exposición radioactiva y del manejo de residuos. Quizás en ningún otro lugar la cuestión de los residuos se destaque tanto como en Pensilvania, donde la extracción de gases de la formación de esquisto Marcellus mediante la fracturación hidráulica hizo de este estado el productor con el crecimiento más rápido en Estados Unidos entre 2011 y 2012.3 “Se sabe que la formación Marcellus tiene un elevado contenido de uranio”, dice Mark Engle, geólogo investigador del Servicio Geológico de Estados Unidos. Añade que las concentraciones de radio-226 –un producto de la descomposición del uranio– pueden exceder los 10 000 picocuries por litro (pCi/L) en la salmuera concentrada atrapada en las profundidades del esquisto. Hasta la fecha, la industria y las agencias reguladoras de la perforación han consi- derado que el riesgo que los desechos radiactivos representan para los trabajadores y para el público es menor. En Pensilvania, Lisa Kasianowitz, especialista en informa- ción del Departamento de Protección ambiental (en inglés, PADEP), señala que en la actualidad no hay nada que “indique que el público o los trabajadores tengan riesgo alguno para su salud debido a la exposición a las radiaciones de estos materiales”. Sin embargo, dados los grandes huecos existentes en los datos, esto resulta poco confortante para muchos miembros de la comunidad de la salud pública.

Producción y almacenamiento de desechos

Después de la fracturación hidráulica, gases y líquidos, entre ellos, el agua inyectada y cualquier otro tipo de agua que se encuentre en la formación (a lo que se conoce como “agua de fracturación” y “agua producida”4) son extraídos a la superficie. Los líquidos atrapados en el esquisto son restos de agua salada antigua, cuyas sales alcanzaron concentraciones extremas a lo largo de millones de años. Las interacciones químicas de estas sales con las rocas que las rodean pueden movilizar radionucleótidos.5,6 Varios estudios indican que, en términos generales, cuanto más salada es el agua, mayor es su radioactividad.5,7 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 409 Noticias de salud ambiental

Los compuestos disueltos suelen balses temporales y para la elimina- exposición a las radiaciones para los precipitarse y salir así del agua, lo ción de desechos tengan un grosor trabajadores, para el público general que provoca su acumulación como mínimo de 30 mm y que las juntas se y para el medio ambiente”, escribie- un sarro rico en nucleótidos dentro de sellen para prevenir fugas.10 El único ron los autores.2 las tuberías. Los operadores pueden requisito en Ohio es que los pozos inyectar sustancias químicas con el sean impermeables.10 Sin embargo, Aguas superficiales fin de disolver el sarro que obstruye los revestimientos inadecuados pue- las tuberías.8 También es posible den desgarrarse;7 incluso ha habido En última instancia, la mayoría de eliminar el sarro mediante barrenas, reportes de revestimientos de pozos las aguas residuales se tratan y se explosivos o chorros de líquido,9 en desgarrados y de derramamientos reutilizan, o bien se envían a pozos cuyo caso se une a la corriente de de pozos en Pensilvania y otros de inyección de la clase II (pozos de desechos sólidos. estados.11 desecho o pozos de recuperación Con frecuencia los desechos Un pequeño estudio de los po- mejorada). Una pequeña fracción de son almacenados temporalmente zos de reserva, realizado en 2013 en las aguas residuales de la fracturación en contenedores o en embalses la región de depósitos de esquisto de hidráulica en Pensilvania se sigue superficiales, también llamados po- Barnett en Texas, sugiere otra consi- tratando y liberando a las aguas zos o estanques. Los datos sobre el deración que se debe tomar en cuenta superficiales hasta que se concedan número de estanques utilizados en al evaluar la seguridad de los pozos. los permisos para operar plantas de la extracción de gas de esquisto son Los investigadores midieron el radio tratamiento bajo nuevas normas más escasos, pero según Kasianowitz, –el radionucleótido generalmente estrictas, señala Kasianowitz. hay 25 embalses centralizados en utilizado como intermediario para Recientemente, las preocupacio- Pensilvania. Los embalses centra- juzgar si un desecho NORM cumple nes sobre los materiales NORM en el lizados pueden ser del tamaño de con las directrices reguladoras para depósito Marcellus se han enfocado una cancha de fútbol y pueden su eliminación–, así como otros siete en las aguas superficiales de Pensil- tener una capacidad de, al menos, radionucleótidos para los cuales no vania. Esto se debe a que, hasta el año 10 millones de galones de líquido. se realizan pruebas rutinarias. Si bien 2011, la mayoría del agua producida Si bien es probable que, en un mo- los radionucleótidos individuales se se enviaba a las plantas de tratamien- mento dado, el número de estanques hallaban en las directrices regulato- to de aguas residuales comerciales o más pequeños sea mucho mayor, ella rias existentes, la radiación beta total públicas antes de descargarla a los afirma que estas lagunas efímeras en una muestra equivalió a más de ríos y arroyos, muchos de los cuales se utilizan sobre todo en la primera ocho veces el límite normativo. “Si se también sirven como reservas de fase del desarrollo de los pozos y se evalúa únicamente el radionucleóti- agua potable. Según Kasianowitz, las deja de utilizar muy pronto. do radio como indican las directrices en abril de ese año, el PADEP pidió a La mayoría de los embalses se normativas sobre la exposición, en todas las operaciones de fracturación forran con una capa de plástico. Las lugar de tomar en cuenta todos los hidráulica del depósito de esquisto regulaciones de Pensilvania exigen radionucleótidos, se puede subes- Marcellus que dejaran de enviar sus que los revestimientos para los em- timar de hecho el potencial de la aguas residuales a las plantas de

La extracción de gas del depósito de esquisto Marcellus mediante fracturación hidráulica hizo de Pensilvania el pro- ductor con crecimiento más rápido en Estados Unidos entre 2011 y 2012. Se sabe que el depósito Marcellus tiene un alto contenido de uranio; las concentraciones de radio-226 –un producto de la descomposición del metal– pueden exceder los 10 000 pCi/L en la salmuera concentrada atrapada en las profundidades del esquisto.

410 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Noticias de salud ambiental tratamiento. Si bien esta petición era desinfectante de cloro para formar cerca de la superficie, más rápido que voluntaria, motivó a la mayoría de los contaminantes del agua potable, a los en una escala de tiempo geológica productores a comenzar a reutilizar que se conoce como trihalometanos. natural de miles de años. Esto ocurre directamente una fracción conside- Estos compuestos están asociados sobre todo cuando hay fallas o pozos rable de su agua producida, o bien, con problemas hepáticos, renales y abandonados dentro de la zona de a reutilizarla después de tratarla en del sistema nervioso.13 Los investiga- fracturación. plantas de tratamiento comerciales dores de la Universidad Duke repor- Otro estudio ha demostrado la dedicadas, las cuales están equipadas taron concentraciones muy elevadas posibilidad de que el agua de forma- para manejar sus contaminantes. de bromuro a una milla río abajo de ción emigre a los acuíferos de agua Un equipo de investigadores de la planta –una carga futura potencial dulce a través de vías naturales.19 Si la Universidad Duke, dirigidos por para las plantas de tratamiento de bien esas vías no fueron generadas el geoquímico Avner Vengosh, buscó agua potable río abajo–.12 por perforaciones para obtener gas, caracterizar el efluente que estaba los autores del estudio sugieren que siendo descargado de una de esas I nyección profunda esas características podrían volver plantas, la Planta de Tratamiento de a ciertas áreas más vulnerables a la Salmuera de Josephine, en el suroeste Tras el cambio de política de 2011, los contaminación como resultado de la de Pensilvania. Los investigadores pozos de inyección de la clase II en fracturación hidráulica. compararon la radioactividad y di- Ohio comenzaron a recibir muchas de Cuando se le preguntó a Vengosh solvieron los sólidos en el sedimento las aguas residuales de la etapa final acerca de la integridad de los pozos río arriba y río abajo de la planta, y desde Pensilvania. La geología de ese de inyección profunda, respondió: encontraron 90% de reducción de la estado no se presta a este método; el “Hasta donde sé, realmente no hay radiactividad en el efluente. No es estado sólo cuenta con seis pozos de nadie que la esté verificando”. Si está que los componentes radioactivos inyección para este propósito, mien- habiendo esas fugas, añade, mucho simplemente hubieran desaparecido; tras que Ohio tiene 177,10 y en Texas de ello depende de cómo estén conec- los autores observaron que lo más hay 50 000.14 tadas a los acuíferos de agua potable. probable era que hubieran sido trans- Los pozos de inyección de la “A diferencia de los sistemas de agua feridos y acumulados hasta alcanzar clase II colocan las aguas residuales dulce en los que el radio se acumula niveles más altos en el lodo que iría por debajo de los estratos de roca en los sedimientos”, dice, “si se tiene a dar al relleno sanitario.12 que contienen mantos freáticos utili- una condición de alta salinidad y Los sedimentos fluviales en la zables. Según la sabiduría industrial condiciones de reducción, el radio zona de descarga también presen- convencional, esto previene la mi- se disolverá en el agua y se moverá taron niveles altos de radiactividad, gración de contaminantes a zonas de junto con ésta”. mantenidos fuera de las aguas super- agua dulce menos profundas.7,15,16,17 ficiales, río abajo, pero que plantea- No obstante, algunos consideran Usos benéficos y rellenos ban el riesgo de bioacumulación en que ésta puede ser una suposición sanitarios la red local de alimentos. Los niveles deficiente. El motivo por el que la de radiación del sedimento de salida fracturación hidráulica funciona para También es posible dar a los desechos en la zona de descarga eran 200 veces forzar al gas a salir de la roca tam- de la fracturación hidráulica “usos mayores que los de los sedimentos río bién es la causa por la que algunos benéficos”, los cuales incluyen el em- arriba. El estudio resaltó “el poten- observadores piensan que los pozos pleo del agua producida como des- cial de acumulación de radio en los de inyección podrían ser inestables: congelante para los caminos o como sedimentos de arroyos y estanques la extrema presión de la inyección supresor de polvo, utilizando detritos en muchas otras zonas en las que puede tardar casi un año en disipar- de perforación en el mantenimiento se liberan accidentalmente al medio se, según el hidrólogo asesor Tom de las carreteras y esparciendo los ambiente aguas residuales de la frac- Myers, quien publicó un estudio de líquidos o lodos en los campos.12,20,21 turación hidráulica”, dice Vengosh. modelado del comportamiento sub- Pensilvania permite el uso de la sal- El estudio también demostró terráneo de las aguas residuales de la muera de la fracturación hidráulica otro impacto potencial de la sal- fracturación hidráulica en 2012.18 para controlar el polvo y el hielo en muera tratada sobre la calidad del Según Myers, una presión sos- las carreteras mediante un permiso agua. La mayoría del agua produ- tenida más alta que la normal puede estatal.22 Si bien el permiso establece cida contiene bromuro, que puede hacer que las aguas de formación y límites permisibles para numerosos combinarse con materia orgánica las sustancias químicas empleadas en componentes, entre éstos no se inclu- que existe naturalmente y con el la fracturación hidráulica suban más ye la radiactividad.23 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 411 Noticias de salud ambiental

La sabiduría convencional so- uranio porque esos rellenos sanitarios extraído, acumulación de sarro en los bre la estabilidad del radio en los se encuentran en los suelos”. revestimientos de los pozos y en las tu- rellenos sanitarios se basa en un berías, y equipo de transporte de de- supuesto sobre su interacción con la Evaluación de las exposiciones sechos. El PADEP también evaluará la barita (sulfato de bario), un compo- radioactividad en las almohadillas de nente común en los desechos de las A nivel federal, los desechos radiac- los pozos, las plantas de tratamiento perforaciones. Sin embargo, Charles tivos de petróleo y gas están exentos de aguas residuales, las plantas de Swann, del Instituto de Recursos de casi todos los procesos reguladores reciclaje de aguas residuales y los Minerales de Mississippi, y sus co- a los que el público general podría rellenos sanitarios. legas encontraron evidencias de que esperar que estuvieran sujetos. Ni la La EPA está estudiando este el radio en los desechos extendidos Ley de Energía Atómica de 1954 ni la problema con una revisión de los sobre los campos puede tener un Ley de políticas sobre desechos con impactos potenciales de la fractu- comportamiento distinto del espe- bajo nivel de radiactividad cubren ración hidráulica,29 entre ellos, ra- rado en el suelo. Cuando mezclaron los materiales NORM.2 La Comisión diactividad, en los recursos de agua sarro con radio y barita con muestras Reguladora de la Energía Nuclear no potable. A fines de 2014 se publicará del suelo típico de Mississippi en el tiene ninguna autoridad sobre los de- un borrador del estudio de la EPA laboratorio, el radio se solubilizó gra- sechos radiactivos de petróleo y gas. para someterlo a los comentarios dualmente separándose de la barita, Las leyes estatales son una especie de del público y a una revisión por pa- probablemente como resultado de la tela de retazos. Los trabajadores están res, según Christopher Impellitteri, actividad microbiana del suelo. “Este cubiertos por algunas protecciones jefe de la División del Manejo de la resultado”, escribieron los autores, federales contra la radiación, aunque Calidad del Agua del Laboratorio “sugiere que sería necesario revisar un boletín sobre seguridad emitido Nacional de Investigación sobre el los medios de desecho del sarro es- en 1989 por la Administración de Manejo de Riesgos. parciéndolo sobre la tierra”.24 Seguridad y Salud Ocupacionales El estudio de la EPA incluye una Los sólidos y lodos también pue- señaló que las fuentes NORM de ex- investigación diseñada para evaluar den ir a dar a los rellenos sanitarios. posición “pueden haber sido pasadas los impactos potenciales de los derra- Los límites de radioactividad para por alto por las agencias federales y mamientos superficiales, inyección los rellenos sanitarios municipales estatales en el pasado”.27 de pozos y descarga de aguas resi- son establecidos por los estados y La fracturación hidráulica en el duales tratadas, resultantes de la frac- oscilan entre 5 y 50 pCi/g.25 Desde depósito Marcellus ha avanzado tan turación hidráulica en las fuentes de que Pensilvania comenzó a exigir, en rápidamente, que la comprensión agua potable. Un proyecto modelará 2001, que se colocaran monitores de pública y la investigación de sus con- el transporte de los contaminantes, radiación en los rellenos sanitarios secuencias radiactivas han quedado incluido el radio, de los desagües municipales, dice Kasianowitz, los rezagadas. “Nos preocupa que la gen- de los procesos de tratamiento y la lodos y sólidos de la fracturación te beba agua que [potencialmente po- reutilización de aguas residuales. Se hidráulica rara vez han causado dría contener] radio-226”, dice David están realizando pruebas a muestras problemas. En 2012 fueron la causa Brown, toxicólogo de salud pública de aguas subterráneas para detectar de que se disparara apenas 0.5% de del Proyecto de Salud Ambiental del radio-226, radio-228 y radiaciones todas las alarmas de los monitores. Suroeste de Pensilvania. “Cuando alfa y beta brutas. El estudio general “No contenían niveles de radiacti- alguien nos llama para preguntarnos no incluye el radón.29 vidad agudamente nocivos para el ‘¿es seguro beber nuestra agua?’, la Tanto el radón como el radio público”, según una reseña de las respuesta es ‘no lo sé’”. emiten partículas alfa, que son su- prácticas de fracturación hidráulica El PADEP está llevando a cabo mamente peligrosas cuando se las en Pensilvania, elaborada para la un estudio para determinar el grado inhala o ingiere. Cuando se inhala, Revisión de las Regulaciones Estata- de exposición potencial a las aguas el radón puede provocar cáncer de les sobre Petróleo y Gas Natural, sin residuales radiactivas de la fractu- pulmón, y hay cierta evidencia de fines de lucro.26 David Allard, direc- ración hidráulica.28 El estudio del que puede provocar otros cánceres tor de la Oficina de Protección contra PADEP tomará muestras de detritos como la leucemia.30 El consumo del la Radiación, señala que, debido a de perfo­ración, aguas producidas, radio en el agua potable puede oca- que todos los suelos contienen, por lodos, aguas residuales recicladas sionar linfoma, cáncer de hueso y lo menos, algunos radionucleótidos, y lodos derivados del tratamiento, leucemias.31 El radio también emite “siempre habrá algo de radio, torio y filtros de depuración, gas natural rayos gamma, que incrementan el

412 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Noticias de salud ambiental

“Si todo se hace como se supone que debe hacerse, el impacto de esta radioactividad en el medio ambiente será mínimo en Pensilvania […] La única vía potencial es un ac- cidente, un derramamiento o una fuga”, señala Radisav R. Vidic, profesor de ingeniería civil y ambiental de la Univer- sidad de Pittsburgh. Pero, añade, “Eso es algo que ocurre en todas las industrias, de modo que no hay nada que se pueda hacer al respecto”.

riesgo de cáncer en todo el cuerpo, ambiente será mínimo en Pensil- gustosos asistencia, con frecuencia a como resultado de exposiciones vania, porque están reutilizando el expensas suyas”, dice. “Sólo gracias externas. El radio-226 y el radio-228 agua”, señala Radisav R. Vidic, pro- a su ayuda pudimos tomar muestras tienen “vidas medias” de 1 600 años fesor de ingeniería civil y ambiental de tantos campos y pozos”.24 y 5.75 años, respectivamente. Se sabe de la Universidad de Pittsburgh. “La La investigación publicada que el radio se bioacumula en los única vía potencial es un accidente, en diciembre de 2013 sugiere un invertebrados, moluscos y peces de un derramamiento o una fuga”. nuevo tratamiento potencial para la agua dulce12 (en cuyos huesos pue- Pero, añade, “Eso es algo que ocurre radioactividad en los desechos de la de reemplazar el calcio). Llegado el en todas las industrias, de modo que fracturación hidráulica.33 Vengosh momento, el radio se descompone en no hay nada que se pueda hacer al y sus colegas combinaron diversas radón; el radón 222 tiene una vida respecto”. proporciones de aguas de fractura con media de 3.8 días. De hecho, afirma Vengosh, el el drenaje ácido de las minas (DAM) a Desde el punto de vista geoquí- PADEP tiene reportes de cientos de fin de probar la posibilidad de utilizar mico, el radón y el radio se comportan casos de derramamientos y conta- este último como una fuente alter- de manera diferente. El radón es un minación en los que intervenían los nativa de agua para la fracturación gas inerte, de modo que no reacciona líquidos provenientes de la fractu- hidráulica. El DAM –aguas sépticas con otros elementos y por lo general ración hidráulica. Es más, añade, ácidas de las zonas mineras y otras se separa del agua producida junto “La idea de que la industria pueda áreas alteradas– es un importante con el metano en el manantial. Si bien reutilizar toda el agua de fractura y el contaminante del agua en algunas hay pocos datos empíricos disponi- agua producida sencillamente no es regiones. Los experimentos de labo- bles, a la industria del gas natural no posible, dada la química de las aguas ratorio mostraron que el mezclar el le ha inquietado que el radón llegue residuales”. agua de fractura con DAM causó que a sus consumidores en cantidades Muchos de los estudios realiza- mucho del material NORM del agua im­portantes, debido en parte a la dos hasta la fecha sobre los impactos de fractura se precipitara y saliera, lo corta vida media del radón y a que de la fracturación hidráulica en el cual dejó al agua con niveles de radio mucho de él se libera en el ambiente medio ambiente han padecido de cercanos a los que las normas de la en el manantial.32 una falta de acceso a las prácticas de EPA establecen para el agua potable. tratamiento reales, según Engle. Él lo Los autores sugieren que el pre- Más allá de las suposiciones atribuye a una falta de confianza entre cipitado radiactivo puede diluirse la industria y los científicos, y al hecho con desechos no radiactivos para Las suposiciones sobre el control de que con frecuencia esa información alcanzar niveles apropiados para de calidad subyacen en mucho del es patentada. Sin embargo, Swann desecharlos en los rellenos sanitarios debate sobre si los riesgos de la frac- reporta una experiencia diferente en municipales. Si este método puede turación hidráulica sobrepasan sus su trabajo con los productores de Mis- llevarse a una escala industrial, dice beneficios. “Si todo se hace como se sissippi. “Los pequeños productores Vengosh, podría dar un uso benéfico supone que debe hacerse, el impacto independientes estaban muy dis- al DAM y, al mismo tiempo, reducir de esta radioactividad en el medio puestos a cooperar y proporcionaron la necesidad de utilizar agua dulce salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 413 Noticias de salud ambiental

La actual comprensión irregular y dispersa del destino de los desechos radiactivos de la fracturación hidráulica en el medio ambiente impide tomar buenas decisiones sobre su manejo. Y aun si la fracturación hidráulica del depósito Marcellus cesara de la noche a la mañana, los in- terrogantes y problemas potenciales sobre la radiactividad permanecerían. “Una vez que se libera líquido derivado de la fracturación hidráulica en el medio ambiente, se acaba por generar un legado radiactivo”, dice Avner Vengosh, investigador de la Universidad Duke.

en las operaciones de fracturación www.epa.gov/radiation/tenorm/oilandgas.html septiembre de 2012). Disponible en: http://www. [consultada el 8 de enero de 2014]. gao.gov/products/GAO-12-732 [consultada el 8 hidráulica y manejar los inevitables 2. Rich AL, Crosby EC. Analysis of reserve pit de enero de 2014.] desechos radiactivos. sludge from unconventional natural gas hydraulic 8. IAEA. Radiation Protection and the Los estudios como éste pro- fracturing and drilling operations for the Management of Radioactive Waste in the Oil porcionan una luz al final del pozo presence of technologically enhanced naturally and Gas Industry, Safety Reports Series No. perforado. Sin embargo, la actual occurring radioactive material (TENORM). 34. Vienna, Austria:International Atomic Energy New Solut 23(1):117–135 (2013); http://dx.doi. Agency (noviembre de 2003). Disponible en: comprensión irregular y dispersa org/10.2190/NS.23.1.h. http://www-pub.iaea.org/MTCD/publications/ del destino de los desechos radiac- 3. EIA. Pennsylvania is the fastest-growing PDF/Pub1171_web.pdf [consultada el 8 de enero tivos de la fracturación hidráulica natural gas-producing state [entrada de blog]. de 2014.] en el medio ambiente impide tomar Today in Energy (17 de diciembre de 2013). 9. Crabtree M, et al. Fighting scale: removal and buenas decisiones sobre su manejo. Washington, DC: Administración de Información prevention. Oilfield Rev 11(3):30–45 (1999); Energética de Estados Unidos, U.S. Departmento http://goo.gl/AAyqxE. Y aun si la fracturación hidráulica de Energía. Disponible en: http://www.eia.gov/ 10. GAO. Unconventional Oil and Gas del depósito Marcellus cesara de la todayinenergy/detail.cfm?id=14231# [consultada Development: Key Environmental and Public noche a la mañana, los interrogantes el 8 de enero de 2014]. Health Requirements. GAO-12-874. Washington, y problemas potenciales sobre la 4. Schramm E. What Is Flowback and How DC:U.S. Government Accountability Office radiactividad permanecerían. “Una Does It Differ from Produced Water? [página (septiembre de 2012). Disponible en: http:// web]. Wilkes-Barre, PA:The Institute for Energy www.gao.gov/assets/650/647782.pdf [consultada vez que se libera líquido derivado de and Environmental Research for Northeastern el 8 de enero de 2014.] la fracturación hidráulica en el medio Pennsylvania, Wilkes University (24 de marzo de 11. Legere L. Hazards posed by natural gas ambiente, se acaba por generar un 2011). Disponible en: http://energy.wilkes.edu/ drilling not always underground. Scranton Times- legado radiactivo”, dice Vengosh. pages/205.asp [8 January 2014]. Tribune, Sección de Noticias, edición en línea 5. Rowan EL, et al. Radium Content of Oil- and (21 de junio de 2010). Disponible en: http://goo. Valerie J. Brown, periodista radicada en Gas-Field Produced Waters in the Northern gl/L0k9OP [consultada el 8 de enero de 2014.] Oregon, que ha escrito para EHP desde Appalachian Basin (USA)—Summary and 12. Warner NR, et al. Impacts of shale gas 1996. En 2009 obtuvo un premio de la Discussion of Data. Scientific Investigations wastewater disposal on water quality in western Report 2011–5135. Washington, DC:U.S. Pennsylvania. Environ Sci Technol 47(20):11849– Sociedad de Periodistas Ambientales al Geological Survey, U.S. Department of the 11857 (2013); http://dx.doi.org/10.1021/ Reportaje Explicativo Más Sobresaliente Interior (2011). Disponible en: http://pubs. es402165b. por sus escritos sobre epigenética. usgs.gov/sir/2011/5135/pdf/sir2011-5135.pdf 13. EPA. Drinking Water Contaminants: Basic [consultada el 8 de enero de 2014.] Information about Disinfection Byproducts 6. Haluszczak LO, et al. Geochemical in Drinking Water: Total Trihalomethanes, Referencias evaluation of flowback brine from Marcellus Haloacetic Acids, Bromate, and Chlorite [página gas wells in Pennsylvania, USA. Appl Geochem web]. Washington, DC: Oficina del gua,A 28:55–61 (2012); http://dx.doi.org/10.1016/j. Agencia de Protección al Medio Ambiente de 1. EPA. TENORM: Oil and Gas Production apgeochem.2012.10.002 Estados Unidos (actualizada el 13 de diciembre Wastes [página web]. Washington, DC: Oficina 7. GAO. Oil and Gas: Information on Shale de 2013). Disponible en: http://goo.gl/hnYJbj de Aire y Radiación, Agencia de Protección al Resources, Development, and Environmental and [consultada el 8 de enero de 2014.] Medio Ambiente de Estados Unidos U (actualizada Public Health Risks. GAO-12-732. Washington, 14. Clark CE, Veil JA. Produced Water Volumes el 30 de agosto de 2012). Disponible en: http:// DC:U.S. Government Accountability Office (5 de and Management Practices in the United States.

414 salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 Noticias de salud ambiental

ANL/EVS/R-09/1. Argonne, IL: División de 22. Poole H. State Policies on Use of Hydraulic hib_data/hib19890126.html [consultada el 8 de Ciencias Ambientales, Laboratorio Nacional de Fracturing Waste as a Road Deicer. Hartford, enero de 2014.] Argonne (septiembre de 2009). CT: Oficina de Investigación Legislativa, 28. PADEP. Oil & Gas Development 15. U.S. Environmental Protection Agency. Asamblea General de Connecticut (sin fecha). Radiation Study [página web]. Harrisburg, Underground Injection Control Program: Disponible en: http://www.cga.ct.gov/2013/ PA: Departamento de Protección del Medio Criteria and Standards. 40CFR Part 146, Subpart rpt/2013-R-0469.htm [consultada el 8 de enero Ambiente de Pensilvania, Mancomunidad de C, Section 146.22: Construction Requirements. de 2014.] Pensilvania (2014). Disponible en: http://goo.gl/ Washington, DC: Oficina de Imprenta del 23. PADEP. Special Conditions General P22FQM [consultada el 8 de enero de 2014.] Gobierno de Estados Unidos (1º de Julio de Permit WMGR064. Harrisburg, PA: 29. EPA. The Potential Impacts of Hydraulic 2012). Disponible en: http://goo.gl/1U7fjX Departamento de Protección del Medio Fracturing on Drinking Water Resources: [consultada el 8 de enero de 2014.]. Ambiente de Pensilvania, Mancomunidad Progress Report. EPA 601/R-12/011. 16. Flewelling SA, Sharma M. Constraints on de Pensilvania (sin fecha). Disponible en: Washington, DC:Office of Research and upward migration of hydraulic fracturing fluid http://www.portal.state.pa.us/portal/server. Development, U.S. Environmental Protection and brine. Ground Water 52(1):9–19 (2013); pt?open=18&objID=505511&mode=2 Agency (December 2012). Disponible en: http:// http://dx.doi.org/10.1111/gwat.12095. [consultada el 8 de enero de 2014.] goo.gl/4YfBka [consultada el 8 de enero de 17. Jackson RE, et al. Ground protection and 24. Swann C, et al. Evaluations of Radionuclides 2014.] unconventional gas extraction: the critical need of Uranium, Thorium, and Radium Associated 30. NRC. Health effects of radon progeny on for field-based hydrogeological research.G round with Produced Fluids, Precipitates, and Sludges non-lung-cancer outcomes. In: Health Effects of Water 51(4):488–510 (2013); http://www.ncbi. from Oil, Gas, and Oilfield Brine Injections Exposure to Radon, BEIR VI. Washington, DC: nlm.nih.gov/pubmed/23745972. Wells in Mississippi, Final Report. University, MS: Comité de Riesgos a la Salud de la Exposición 18. Myers T. Potential contaminant pathways Instituto de Recursos Minerales de Mississippi/ al Radón (BEIR VI), National Research Council from hydraulically fractured shale to aquifers. Departamento de Farmacología/Departamento (Consejo Nacional de Investigación), National Ground Water 50(6):872–882 (2012); http:// de Geología e Ingeniería Geológica, Universidad Academies Press (1999). Disponible en: dx.doi.org/10.1111/j.1745-6584.2012.00933.x. de Mississippi (marzo de 2004). Disponible en: http://www.nap.edu/openbook.php?record_ 19. Warner NR, et al. Geochemical evidence http://www.olemiss.edu/depts/mmri/programs/ id=5499&page=118 [consultada el 8 de enero for possible natural migration of Marcellus norm_final.pdf [consultada el 8 de enero de de 2014.] Formation brine to shallow aquifers in 2014.] 31. EPA. Radionuclides: Radium [página web]. Pennsylvania. Proc Natl Acad Sci USA 25. Walter GR, et al. Effect of biogas Washington, DC: Oficina de ireA y Radiación, 109(30):11961–11966 (2012); http://dx.doi. generation on radon emissions from landfills Agencia de Protección al Medio Ambiente org/10.1073/pnas.1121181109. receiving radium-bearing waste from shale de Estados Unidos (actualizada el 6 de marzo 20. Drilling Waste Management Information gas development. J Air Waste Manag Assoc de 2012). Disponible en: http://www.epa.gov/ System. Fact Sheet—Beneficial Reuse ofD rilling 62(9):1040–1049 (2012); http://dx.doi.org/10.108 radiation/radionuclides/radium.html#affecthealth Wastes [página web]. Argonne, IL: Laboratorio 0/10962247.2012.696084. [consultada el 8 de enero de 2014.] Nacional de Argonne (sin fecha). Disponible 26. STRONGER. Pennsylvania Follow-up State 32. EPA. Radioactive Waste from Oil and en: http://web.ead.anl.gov/dwm/techdesc/reuse/ Review. Middletown, PA: State Review of Oil Gas Drilling. EPA 402-F-06-038. Washington, [consultada el 8 de enero de 2014.] and Natural Gas Environmental Regulations, Inc. DC: Oficina de ireA y Radiación, Agencia de 21. Guerra K, et al. Oil and Gas Produced (septiembre de 2013). Disponible en: http://goo. Protección al Medio Ambiente de Estados Water Management and BeneficialU se in the gl/DQhOlA [consultada el 8 de enero de 2014.] Unidos (abril de 2006). Disponible en: http:// Western United States. Science and Technology 27. OSHA. Health Hazard Information Bulletin: www.epa.gov/rpdweb01/docs/drilling-waste.pdf Program Report No. 157. Denver, CO: Oficina Potential Health Hazards Associated with [consultada el 8 de enero de 2014.] de Reclamaciones, Departamento del Interior Handling Pipe Used in Oil and Gas Production. 33. Kondash AJ, et al. Radium and barium de Estados Unidos (septiembre de 2011). Washington, DC: Administración de Seguridad y removal through blending hydraulic fracturing Disponible en: http://www.usbr.gov/research/ Salud Ocupacionales, Departamento del Trabajo fluids with acid mine drainage. Environ Sci AWT/reportpdfs/report157.pdf [consultada el 8 de Estados Unidos (26 de enero de 1989). Technol 48(2):1334–1342 (2014); http://dx.doi. de enero de 2014.] Disponible en: https://www.osha.gov/dts/hib/ org/10.1021/es403852h.

salud pública de méxico / vol. 56, no. 4, julio-agosto de 2014 415