SARAH LEMES FREITAS
DIVERSIDADE DE MOLUSCOS ASSOCIADOS À ALGA PARDA DO GÊNERO
SARGASSUM C. AGARDH, 1820 EM COSTÕES DA ILHA DE SÃO SEBASTIÃO,
LITORAL NORTE DO ESTADO DE SÃO PAULO
MOLLUSCS DIVERSITY ASSOCIATED WITH THE BROWN ALGA SARGASSUM C.
AGARDH, 1820 ON SHORES OF THE ISLAND OF SÃO SEBASTIÃO, NORTHERN
COAST OF SÃO PAULO STATE
CAMPINAS
2015
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DISSERTAÇÃO apresentada ao Instituto de Biologia da UNICAMP
para obtenção do Título de MESTRA em Biologia Animal,
na área de Biodiversidade Animal.
Este exemplar corresponde à versão final da
Dissertação defendida pela aluna Sarah Lemes
Freitas, e orientada pela Profa. Dra. Fosca Pedini
Pereira Leite
CAMPINAS,
2015
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RESUMO
A macrofauna associada a espécies de Sargassum é relativamente bem conhecida no Litoral do Estado de São Paulo, porém os estudos foram realizados essencialmente em áreas continentais. Em contrapartida, investigações sobre a malacofauna associada a Sargassum ainda são raras no país e não há comparações sobre a composição e variação das comunidades de moluscos associados a esta alga parda, em relação a faces continentais e oceânicas de ilhas. Desse modo, neste estudo, procurou-se conhecer a composição, riqueza, diversidade e distribuição geográfica dessa fauna associada a Sargassum, relacionando pontos voltados para o continente e para o oceano da Ilha de São Sebastião, São Paulo, de modo a contribuir para o conhecimento da biodiversidade. A biomassa e o comprimento do Sargassum, assim como a epibiose e a composição das espécies, variaram entre as praias estudadas e entre os períodos de amostragem, porém não houve diferença entre as faces. A maioria dos indivíduos ocorreu no último período de amostragem, o qual foi realizado após dias de chuvas e possuiu temperaturas mais elevadas, podendo este ser um período de recrutamento de espécies.
Além disso, a epibiose mostrou-se ser muito importante para o estabelecimento das espécies e contribuiu para valores maiores de densidade de indivíduos associados. No geral, as espécies encontradas são comuns a bancos de Sargassum, já tendo sido registradas em outros estudos. A maioria dos moluscos coletados foi composta por juvenis, mostrando que o Sargassum tem importante papel como berçário de espécies de moluscos comuns aos costões rochosos. Tais espécies encontram nesses ambientes melhores condições de sobrevivência nas fases juvenis.
Palavras-chave: Moluscos – São Sebastião, Ilha de (SP), Sargassum, Fital, Epibiose.
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ABSTRACT
The macrofauna associated with Sargassum species is relatively well known on the coast of São Paulo, in studies conducted mainly in continental shore areas. On the other hand, investigations on the molluscan fauna associated with Sargassum are still rare in
Brazil and there are no studies comparing the composition and variation of molluscan communities associated with this brown alga in relation to continental and oceanic islands faces. Thus, in this study, we evaluated the composition, richness, diversity and geographic distribution of these communities, comparing areas facing the continent and open ocean areas on the Island of São Sebastião, São Paulo, to contribute with biodiversity knowledge. The biomass and size of Sargassum, as well epibiosis and species composition, varied between beaches and sampling periods, but showed no variation between island faces. Most molluscs occurred in the last sampling period, with higher temperatures, which may be a period of species recruitment. Furthermore, epibiosis proved to be very important for the establishment of associated molluscan species, and contributes to higher diversity. Overall, the collected species are commonly found in
Sargassum beds, and were recorded in other studies. Most were small species or juveniles of large and sessile ones, suggesting that Sargassum beds play an important role in the early stages of development of molluscan species. These species may find better living conditions in these environments during their juvenile stages.
Keywords: Molluscs – São Sebastião, Island of (SP), Sargassum, Phytal, Epibiosis.
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SUMÁRIO
Introdução Geral...... 1
Capítulo 1: Variação da fauna de moluscos associados a Sargassum (Phaeophyta, Fucales) entre costões continentais e oceânicos da Ilha de São Sebastião, São Paulo...... 5
1. Introdução...... 5
2. Material e métodos...... 7
3. Resultados...... 11
4. Discussão...... 28
5. Considerações Parciais – Capítulo 1...... 34
Capítulo 2: Composição de moluscos associados a Sargassum na Ilha de São Sebastião, São Paulo...... 37
1. Introdução...... 37
2. Material e métodos...... 41
3. Resultados e Discussão...... 43
4. Considerações Parciais – Capítulo 2...... 87
Considerações Finais...... 88
Referências...... 89
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À minha mãe por me fazer entender durante toda minha
vida o que significa “incondicional”.
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AGRADECIMENTOS
À minha amada mãe Maria Célia por ter sido meu alicerce, minha bússola e meu porto seguro desde sempre, o meu MUITO OBRIGADA.
Ao meu “paidrasto” Otávio que está sempre ao lado da minha mãe, me deixando tranquila por saber que ela estava em boa companhia, mesmo quando eu estava longe.
Obrigada por todo carinho.
À minha família por todo amor que sempre me deu, e por me mostrar que não só as semelhanças nos unem, mas que nas diferenças e nas dificuldades sempre terei vocês ao meu lado.
À Melina Pacheco, por toda cumplicidade, incentivo e risadas. Se cheguei aqui, grande parte é porque você me fez enxergar que eu era capaz. Obrigada por tudo!
Ao Rafael Lima e à Anne Caroline Giovanelli que se tornaram pessoas indispensáveis pra mim, e que fazem parte da equipe mais linda já vista!
À Tatielle Indart que foi meu anjo da guarda e mais que amiga, minha irmã!
Obrigada por salvar minha vida, literalmente!
À Ana Paula Carvalho, minha “papoy”, melhor amiga, confidente e orientadora nas horas vagas. Obrigada por todo apoio emocional, carinho e amizade mesmo à distância.
Ao Prof. Dr. Alcemar Martello que desde a graduação acreditou em mim mesmo quando me faziam crer que eu não seria capaz. Você faz parte dessa conquista!
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Aos “Super Fantásticos”, “Pano Preto” e “Neys”, três grupos muito loucos de amigos que trouxeram muita alegria, risadas, micos e carinho para os meus dias.
À Profa. Dra. Fosca pela orientação e bom convívio, tanto dentro da UNICAMP quanto fora. Obrigada por aceitar entrevistar uma menina que sonhava estudar na
UNICAMP e que foi recebida com tanto carinho.
Aos colegas do Laboratório de Interação de Comunidades Marinhas (LICOMAR) por todo apoio nas coletas, nas análises e pelas risadas, fazendo o ambiente de trabalho ser tão agradável. Em especial, o meu MUITO obrigada à Dra. Silvana Siqueira, Simone
Dena, Edson Filho, Laryssa Pires e ao Glauco Machado, pela grande ajuda com as minhas dúvidas e a sempre prontidão em auxiliar tanto a mim quanto aos outros colegas.
Aos integrantes do laboratório de Malacologia da UNICAMP: Prof. Dr. Flávio Dias
Passos, Fabrízio Machado e Marjorie Fernandes. Muito obrigada por todo apoio com as identificações dos moluscos do meu trabalho, e pelas discussões sobre as minhas dúvidas.
À direção e funcionários do Centro de Biologia Marinha (CEBIMAR), por permitir a utilização das instalações e equipamentos do local para realização das coletas, e em especial, aos técnicos que estavam sempre dispostos a auxiliar quando era necessário.
À CAPES pela concessão da bolsa.
Aos membros da pré-banca e banca de defesa Profa. Dra. Eliane de Pintor Arruda,
Prof. Dr. Flávio Dias Passos, Prof. Dr. Marcel Okamoto Tanaka, Profa. Dra. Michela
Borges e Dra. Silvana Gomes Leite Siqueira por terem aceitado o convite, e por todas as sugestões e críticas que contribuíram para a melhoria deste trabalho.
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INTRODUÇÃO GERAL
As macroalgas marinhas desenvolvem-se tanto em costões rochosos como em substratos inconsolidados e funcionam como um importante substrato biológico para um grande número de espécies animais vágeis e sésseis (Masunari, 1987). Proporcionam a essa fauna associada alimento e refúgio, podem atenuar a ação mecânica das ondas, além de criarem um número considerável de nichos ecológicos para diversas espécies animais que vivem em associação com essas macroalgas (Fenwick, 1976; Moore, 1978;
Marx & Herrnkind, 1985; Tararam et al., 1986). Um dos fatores que regulam a presença e a distribuição desses animais associados é a morfologia da alga. As algas de estrutura mais complexa irão proporcionar um maior número de microhabitats. Geralmente, se a estrutura física de um habitat aumenta em complexidade, a diversidade e abundânica de organismos associados também aumenta (Kohn & Leviten, 1976; Heck & Wetstone, 1977;
Downes et al., 1998); pois se há um aumento na área disponível e na diversidade de estruturas, o número de habitats ou nichos passíveis de colonização também aumenta
(Macarthur & Macarthur, 1961; Schoener, 1974). Confirmando essa afirmação, Dean &
Connel (1987) verificaram que quando há um aumento estrutural da alga (biomassa, área superficial, comprimento), há aumento na riqueza de espécies e na abundância de invertebrados associados. Um fator que é crucial no aumento da complexidade da morfologia das macroalgas é a presença de epibiontes, como epífitas e animais invertebrados incrustrantes, tais organismos são de suma importancia na estruturação das comunidades animais associadas (Tanaka, 2000; Leite & Turra, 2003; Güth, 2004;
Jacobucci, 2005; Veras, 2011). Esses organismos oferecem microhabitats diferentes e alimento suplementar, onde as epífitas podem ser mais palatáveis que a alga hospedeira, e invertebrados epibiontes podem servir de alimento a animais carnívoros (Marx &
Herkind, 1985), além de oferecerem maior proteção contra predadores (Crowder &
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Cooper, 1982; Coull & Wells, 1983; Leber, 1985; Russo, 1987). Tais condições contribuem para um aumento na diversidade de animais associados.
Há uma grande diversidade de macroalgas comuns aos ambientes de costão, e dentre elas o Sargassum (Phaeophyta – Fucales) é uma das mais abundantes. As macroalgas desse gênero são pardas, apresentam distribuição bastante ampla, principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (Prince & O’neal, 1979), com um número estimado de espécies entre 250 (De Wreede & Jones, 1973) e 400 (Yoshida,
1983), e são um importante componente da flora marinha. Somente no litoral brasileiro, estima-se que haja cerca de onze espécies (Paula, 1988). Na costa sudeste, os bancos de Sargassum estão entre as principais macroalgas de áreas rasas, podendo representar mais de 80% da cobertura e biomassa de algas em determinadas áreas do litoral dos
Estados de São Paulo e Rio de Janeiro (Paula & Oliveira filho, 1980; Paula & Eston, 1987;
Széchy & Paula, 2000). O gênero destaca-se pela sensibilidade às variações de temperatura e em resposta a diferentes poluentes (Paula, 1988; Gorostiaga & Díez, 1996;
Amado filho et al., 1999), além de produzir metabólitos secundários que reduzem a palatabilidade das algas para os herbívoros, influenciando assim a estrutura das comunidades animais associadas (Coimbra, 2006). O Sargassum pode apresentar uma morfologia foliácea ou tubulosa, ramificada e, dependendo do grau de complexidade dessa morfologia, retêm diferentes quantidades de sedimento e contêm maior ou menor quantidade de epífitas (Taylor, 1960). A fauna que vive associada a Sargassum é extremamente diversa; tanto representantes dos vertebrados, como peixes, como de invertebrados, como poliquetas, moluscos e crustáceos estão presentes nas frondes da alga (Montouchet, 1979; Tanaka, 2000; Tanaka & Leite, 2003; Jacobucci, 2005). Dentre esses grupos, crustáceos e moluscos são os mais estudados atualmente, por serem os mais abundantes nessa associação (Jones, 1988; Güth, 2004).
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O ambiente litorâneo do Estado de São Paulo é um dos mais estudados no país, porém o ambiente costeiro das ilhas ainda é pouco conhecido. Esta falta de informação faz com que a avaliação da biodiversidade das comunidades animais ao longo da costa seja limitada. Para entender a importância e como os fatores ambientais regulam a composição de espécies associadas a Sargassum, as ilhas oferecem locais particularmente úteis para entender como esses processos ocorrem. Como estes ambientes são geograficamente definidos, providenciam, portanto, oportunidades ideais para investigar padrões de colonização e de diversificação de espécies (Fattorini, 2011).
Além disso, estudos investigando a malacofauna associada a Sargassum ainda são raros
(Jacobucci et al., 2006) e não há estudos comparativos sobre a composição e variação das comunidades de moluscos associados a Sargassum, comparando essas comunidades em relação a faces continentais e oceânicas de ilhas. Desse modo, neste estudo, procurou-se conhecer a composição, riqueza, diversidade e distribuição geográfica dessa fauna associada à alga Sargassum, em costões voltados para o continente e para o oceano na Ilha de São Sebastião, São Paulo. Os resultados obtidos serão apresentados em dois capítulos.
No capítulo 1 teve-se por objetivo avaliar as variações temporais e espaciais da fauna de moluscos associada a Sargassum.
No capítulo 2 foi realizado um levantamento da fauna de moluscos associados a
Sargassum, com uma breve apresentação sobre a biologia de cada espécie encontrada.
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CAPÍTULO 1. Variação da fauna de moluscos associados a Sargassum
(Phaeophyta, Fucales) entre costões continentais e oceânicos da Ilha de São
Sebastião, São Paulo
1. INTRODUÇÃO
Nos costões rochosos, a ocorrência e distribuição das algas será determinada principalmente pela maré e pelo grau de exposição às ondas. Em costões rochosos de
águas calmas, predominam as algas de maior tamanho, adultas, de crescimento lento e vida longa (Chapman, 1974). Em águas turbulentas, onde a exposição a ondas fortes é maior, predominam algas mais jovens, de menor tamanho (Chapman, 1974). Nas regiões litorâneas do Brasil, os bancos de Sargassum são muito abundantes (Eston et al., 1986;
Eston & Bussab, 1990), ocorrem tanto em costões rochosos protegidos quanto em expostos à ação de ondas (Oliveira Filho, 1977; Széchy & Paula, 2000), a partir da franja infralitoral, até 100m de profundidade (Xavier, 2000). Há uma grande diversidade de animais que vive em associação a Sargassum, e a variação espaço-temporal dessas comunidades animais é dependente da interação de uma série de fatores bióticos e abióticos, tais como: temperatura, fisiologia da alga, quantidade de epífitas, salinidade, grau de exposição às ondas, predação, abundância de microorganismos e competição
(Johnson & Scheibling, 1987). Dessa forma, este ecossistema reflete o ambiente externo com muita precisão devido, principalmente, à perturbação, turbidez e movimentos da
água, e assim permite que seja utilizado como indicativo de alterações na qualidade da
água (Edgar & Moore, 1986).
Dentre os grupos de animais que vivem em associação a Sargassum, os crustáceos e moluscos são os mais estudados atualmente, por serem os mais abundantes nesse ecossistema (Jones, 1988; Güth, 2004). Os moluscos que compõem essa associação são em sua maioria gastrópodes e bivalves, e encontram neste ambiente
5 abrigo, proteção, recurso alimentar (Worthington & Fairweather, 1989) e local para oviposição (Toyohara et al., 1999). A composição e o número de espécies desses moluscos associados a Sargassum variam temporal e espacialmente (Montouchet, 1979;
Masunari, 1982; Sanches-Moyano et al., 2001a; Jacobucci et al., 2006). Essas variações podem ser atribuídas à complexidade estrutural da alga (Hacker & Steneck, 1990), à biomassa (Sanches-Moyano et al., 2001a), à distribuição espacial relacionada a fatores geográficos (Montouchet, 1979; Jacobucci et al., 2006), sazonais e antropogênicos.
Chemello & Milazzo (2002) encontraram correlações entre assembleias de moluscos e vários aspectos da morfologia de diferentes macroalgas, e observaram que quanto mais complexas são as frondes, mais diversa é a fauna a ela associada. Leite et al. (2009) verificaram a ocorrência de variação temporal e espacial das assembleias de moluscos associados a alga Caulerpa racemosa em duas praias no Litoral Norte do Estado de São
Paulo. Veras (2011) ao analisar a malacofauna associada à alga Pterocladiella caerulescens, no Estado do Ceará, constatou que a riqueza de espécies e a abundância de moluscos apresentaram correlação positiva com a biomassa da alga coletada. Estudos prévios realizados no Brasil analisaram a composição, diversidade e variação sazonal das espécies de moluscos associadas a Sargassum, (Montouchet, 1979; Albuquerque &
Guéron, 1989; Lima, 1969; Jacobucci et al., 2006; Almeida, 2007; Cardins et al., 2009), porém tais estudos concentram-se essencialmente em áreas continentais fazendo com que o conhecimento da biodiversidade em ilhas seja especulativo.
Levando em conta esse panorama, no qual pouco se sabe sobre a malacofauna associada a macroalgas de regiões insulares, este estudo teve por objetivo analisar a fauna de moluscos associados a Sargassum da Ilha de São Sebastião, São Paulo, avaliando: a composição, riqueza e diversidade de espécies e sua variação sazonal em costões voltadas para o oceano e o continente.
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2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de Estudo
Constituída por ecossistemas representativos da Floresta Atlântica, a somatória da
Ilha de São Sebastião e as demais ilhas, ilhotas e lajes resultam numa paisagem notável, protegida pelo Parque Estadual de Ilhabela (PEIB) (Decreto Nº 9.414, de 20 de janeiro de
1977), que abrange 83% do município, num total de 27.025 ha. A Ilha de São Sebastião está localizada no Litoral Norte do Estado de São Paulo (23º 46’28” S; 45º 21’20” W), tem
337,5 km², 45 praias e cerca de 30.000 habitantes. Possui um relevo acentuado, e o clima é tropical úmido com chuvas. A face voltada pra o continente é mais explorada pelo turismo e mais urbanizada, e tem maior teor de poluição devido à proximidade ao porto petrolífero de
São Sebastião. A face voltada para o oceano é pouco habitada, com estradas precárias e o principal acesso é por barco. Como esta face está voltada para o oceano, possui maior exposição dos costões a ondas mais fortes. Devido a estas características, esta face é mais preservada e livre de poluição.
Foram escolhidos quatro costões: Eustáquio, Itapema (ambos localizados na face oceânica da ilha), Figueira e Sino (ambos localizados na face continental, voltados para o canal de São Sebastião) (Figura 1). Foram então realizadas quatro coletas, em quatro períodos de amostragem para avaliar a variação sazonal: agosto de 2011 (inverno), início de março de 2012 (verão), agosto de 2012 (inverno) e fevereiro de 2013 (verão); sendo duas coletas em períodos quentes e duas em períodos frios.
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Figura 1. Mapa de localização da área de estudo com os quatro locais de amostragem estudados na Ilha de São Sebastião, Litoral Norte do Estado de São Paulo.
2.2. Procedimentos de Coletas
A amostragem foi realizada em incursões embarcadas aos locais de coleta. Em cada ponto de coleta, as comunidades de moluscos foram avaliadas através de amostragem aleatória de 10 frondes de Sargassum, em um transecto de 50m previamente delimitado e em até 2m de profundidade. As frondes foram retiradas manualmente do substrato e colocadas em sacos de tecido de trama fechada, os quais permitiam que a água escorresse, mas mantinha a alga e os animais associados. As amostras foram mantidas em recipientes com água do mar no barco, e foram levadas ao Centro de Biologia Marinha da
Universidade de São Paulo (CEBIMar - USP) onde foram congeladas, sem uso de substâncias químicas, para que a fauna associada pudesse ser preservada, e permitisse a sua retirada com facilidade. Foram obtidos parâmetros ambientais em cada local de coleta: salinidade, por refratômetro óptico e temperatura da água com termômetro de laboratório.
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2.3. Procedimento em laboratório
As frondes foram descongeladas e cada uma, separadamente, foi submetida delicadamente a três lavagens sucessivas para remoção da fauna. A fauna removida durante as lavagens do Sargassum foi filtrada e fixada com álcool a 70% para posterior triagem e identificação dos moluscos. Cada fronde foi medida (comprimento do ramo maior
- do apressório à ponta do ramo). A biomassa das algas foi estimada através da obtenção de sua massa seca após a retirada da fauna. Para a obtenção da massa seca, cada fronde foi previamente mantida em estufa a 60°C por 48 horas (Jacobucci, 2005). A epibiose das frondes por algas epífitas e animais sésseis como hidrozoários, briozoários, esponjas e ascídias coloniais, foi avaliada separadamente de acordo com o método visual apresentado por Güth (2004). Foram pré-estabelecidas 5 categorias de cobertura: 0= sem epibiontes; 1= acima de 0% até 25% de epibiontes; 2= acima de 25% até 50%; 3= acima de 50% até 75%;
4= acima de 75% até 100%.
2.4. Análise de dados
O procedimento de análise de dados seguiu as recomendações para um protocolo universal de investigação de perturbações em comunidades bentônicas (Clarke
&Warwick, 2001). Todos os dados foram avaliados quanto à normalidade e homocedasticidade e transformados adequadamente quando necessário seguindo-se
Underwood (1998).
Comparação das populações de Sargassum:
Para verificar se a biomassa (peso seco) e o comprimento do Sargassum, e a epibiose variaram em diferentes escalas espaciais e temporais utilizou-se uma ANOVA
9 hierárquica com três fatores: faces (fixo, 2 níveis: oceânica e continental), costões
(randômico, aninhado em face, 4 níveis: Itapema e Eustáquio na face oceânica e Sino e
Figueira na face continental) e períodos de amostragem (fixo, 4 níveis: ago/2011, mar/2012, ago/2012, fev/2013). Para os efeitos significativos, aplicou-se o teste a posteriori de Tukey.
Descrição da estrutura das comunidades de moluscos:
(1) Para analisar diferenças na composição das espécies entre os locais e estações foi realizado um teste PERMANOVA. Foram utilizados três fatores: faces (fixo, 2 níveis: oceânica e continental), costões (randômico, aninhado em face, 4 níveis: Itapema e
Eustáquio na face oceânica e Sino e Figueira na face continental) e períodos de amostragem (fixo, 4 níveis: ago/2011, mar/2012, ago/2012, fev/2013).
(2) Para determinar quais espécies foram responsáveis pelas diferenças entre locais foi feita uma análise de quebra de percentagem de dissimilaridade (SIMPER). Este procedimento foi realizado para determinar quais espécies contribuíram mais para as similaridades em um mesmo local (espécies típicas) e para as dissimilaridades entre pares de locais de amostragem (espécies discriminantes) (Clarke, 1993).
(3) A densidade, a riqueza e a diversidade de espécies foram calculadas e padronizadas por unidade de massa de Sargassum, para levar em conta diferenças na biomassa das algas. Os descritores de comunidades analisados para cada costão e período de amostragem foram: Diversidade de Shannon-Wiener (H’), Eqüitatividade de
Pielou e a Riqueza, expressa pelo número total de espécies amostradas em cada costão.
Os indicadores e a densidade de moluscos foram comparados através do mesmo modelo
ANOVA descrito acima.
Utilizou-se a densidade por massa seca de fronde em todas as análises para retirar a
10 influência da variação do tamanho das algas nas abundâncias dos moluscos (Tanaka &
Leite, 2003). A densidade foi transformada para log (x+1), para se obter homogeneidade de variâncias, uma vez que o teste de Cochran apontou heteroscedastividade (P < 0,05).
3. RESULTADOS
3.1. Dados abióticos
A temperatura da água se mostrou mais quente nos períodos de coleta realizados no verão (março de 2012 e fevereiro de 2013), sem apresentar variações entre faces
(Figura 2). Na coleta de agosto de 2012, na praia de Itapema foi registrado o menor valor de temperatura de água (21,8°C), e na Praia do Sino para a coleta de março de 2012 foi registrado o maior valor (29°C).
Agosto/2011 30 Março/2012 Agosto/2012 29 Fevereiro/2013
28
27
26
25
24
Temperatura 23
22
21
20 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 2. Variação temporal da temperatura da água por local de coleta, período de amostragem e por face da Ilha de São Sebastião.
11
A salinidade, no geral, foi maior nos períodos de coleta mais frios, principalmente na coleta de agosto de 2012 (Figura 3). Nesta coleta, a Praia de Figueira apresentou o maior valor de salinidade registrado. Já na coleta de Fevereiro de 2013, a Praia de
Itapema apresentou o menor valor de salinidade medido entre todos os locais e coletas
(Figura 3).
Agosto/2011 40 Março/2012 39 Agosto/2012 38 Fevereiro/2013 37 36 35 34 33 32 31
Salinidade 30 29 28 27 26 25 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 3. Variação temporal da salinidade da água por local de coleta, período de amostragem e por face da Ilha de São Sebastião.
3.2. Sargassum
A biomassa, o tamanho (comprimento do maior ramo) variaram entre as praias amostradas e entre os períodos de amostragem, porém não houve diferenças entre as faces estudadas (Tabela 1 e 3). As frondes apresentaram uma tendência a ter biomassa e tamanho maiores durante os períodos de coleta mais quentes em relação aos períodos mais frios. O teste a posteriori demonstrou que essas variações encontram dependência
12 nas coletas de agosto de 2011 e março de 2012, nas faces oceânica e continental, respectivamente (Tabela 2 e 4). A praia do Sino foi o local que apresentou os maiores valores de biomassa e tamanho de Sargassum (Figuras 3 e 4).
Tabela 1. ANOVA hierárquica comparando a biomassa das algas (em log10) entre as duas faces da Ilha de São Sebastião, períodos de amostragem e pontos aninhados às faces (Faces= oceânica e continental; Ponto= praias amostradas; G.L. = Grau de liberdade; Q.M = Quadrado Médio; F = estatística; p = significância).
Q.M. G.L. F P Faces 1,599553 1 1,210000 >0,05 Período de amostragem 1,544659 3 2,620000 >0,05 Ponto (Faces) 1,324683 2 9,980250 <0,05
Faces x Período de amostragem 0,631071 3 1,070000 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 0,589373 6 4,440380 <0,05 Erro 0,132730 144
Tabela 2. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à biomassa entre os pontos de cada uma das duas faces da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Período de amostragem Níveis P Agosto 2011 Itapema x Eustáquio <0,05 Agosto 2012 Sino x Figueira <0,05
13
Agosto/2011 Março/2012 7 Agosto/2012 Fevereiro/2013 6
5
4
3
Biomassa (g) Biomassa 2
1
0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 3. Variação temporal da biomassa média (± erro padrão) de Sargassum sp. por local de coleta, período de amostragem e por face da Ilha de São Sebastião.
Tabela 3. ANOVA hierárquica comparando o comprimento dos maiores ramos de Sargassum entre as duas faces da Ilha de São Sebastião, períodos de amostragem e pontos aninhados às faces (Faces= oceânica e continental; Ponto= praias amostradas; G.L.= grau de liberdade; Q.M= quadrado médio; F= estatística; p= significância).
Q.M. G.L. F P Faces 2,9479 1 1,52867 >0,05 Período de amostragem 2,2335 3 0,51856 >0,05 Ponto (Faces) 1,9284 2 86,0892 <0,05 Faces x Período de amostragem 0,1414 3 0,39288 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 0,3599 6 16,0669 <0,05 Erro 0,0224 143
14
Tabela 4. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto ao comprimento de Sargassum entre os costões de cada uma das duas faces da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Períodos de amostragem Níveis P Agosto 2011 Sino x Figueira <0,05 Março 2012 Itapema x Eustáquio <0,05
Agosto/2011 Março/2012 30 Agosto/2012 Fevereiro/2013
25
20
15
10 Tamanho (cm) Tamanho
5
0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano Figura 4. Variação temporal do tamanho médio (± erro padrão) de Sargassum sp. por local de coleta, período de amostragem e por face da Ilha de São Sebastião.
Assim como para a biomassa e para o tamanho de Sargassum, a epibiose mostrou variação entre praias dentro de uma mesma face e entre períodos de amostragem, porém não houve variação entre as faces analisadas. O teste a posteriori demonstrou que essas variações encontram dependência nas coletas de agosto de 2011, em ambas as faces, e na coleta de agosto de 2012 na face oceânica (Tabela 6). Todas as frondes coletadas continham epibiontes, com no mínimo 25% de cobertura, e a praia de Itapema foi a que apresentou a maior porcentagem de cobertura (Figura 5). As frondes coletadas nos períodos mais quentes tiveram tendência a apresentar maior cobertura (Figuras 5A e 5B). 15
Houve a presença, principalmente, da alga epífita do gênero Hypnea, e de animais incrustrantes como esponjas e hidrozoários (estes animais não foram identificados).
Tabela 5. ANOVA hierárquica comparando a epibiose das algas entre as duas faces da Ilha de São Sebastião, períodos de amostragem e pontos aninhados às faces. (Faces= oceânica e continental; Ponto= costões amostrados; G.L.= grau de liberdade; Q.M = quadrado médio; F = estatística; p = significância).
Q.M. G.L. F P Faces 0,92011 1 0,8886 >0,05 Período de amostragem 0,33302 3 1,5785 >0,05 Ponto (Faces) 1,03543 2 30,012 <0,05 Faces x Período de amostragem 0,83392 3 3,9526 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 0,21097 6 6,1150 <0,05 Erro 0,03450 144
Tabela 6. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à epibiose entre os costões de cada uma das duas faces da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Períodos de amostragem Níveis P Agosto 2011 Sino x Figueira <0,05 Itapema x Eustáquio <0,05 Agosto 2012 Itapema x Eustáquio <0,05
16
A 100 90 80 70 60 4 (76-100%) 50 3 (51-75%) 40 30 2 (26-50%) 20 1 (1-25%) 10 0 (0%) 0 ago/11 mar/12 ago/12 fev/13 ago/11 mar/12 ago/12 fev/13 Figueira Sino Continente
B 100 90 80 70 60 4 (76-100%) 50 3 (51-75%) 40 30 2 (26-50%) 20 1 (1-25%) 10 0 (0%) 0 ago/11 mar/12 ago/12 fev/13 ago/11 mar/12 ago/12 fev/13 Itapema Eustáquio Oceano
Figura 5. A) Porcentagem de ocorrência de cada categoria de epibiose nas frondes de Sargassum coletadas entre períodos de amostragem e pontos de coleta da face continental da Ilha de São Sebastião. B) Porcentagem de ocorrência de cada categoria de epibiose nas frondes de Sargassum coletadas entre períodos de amostragem e pontos de coleta da face oceânica da Ilha de São Sebastião.
17
3.3. Moluscos
Ao todo foram coletados 5.298 indivíduos, sendo 1.812 gastrópodes e 3.486 bivalves. As coletas realizadas nos períodos mais frios (agosto de 2011 e agosto de 2012) somaram 732 moluscos coletados, sendo 550 gastrópodes e 182 bivalves. Já as coletas realizadas nos períodos mais quentes (março de 2012 e fevereiro de 2013) somaram 4.566 moluscos, sendo 1.262 gastrópodes e 3.304 bivalves. Foram identificadas 41 espécies, porém não foi possível identificar 15 representantes da família Chamidae por serem muito jovens e outros 93 indivíduos, os quais foram dispostos em dois morfotipos (Tabela 7).
Tabela 7. Espécies e gêneros de moluscos encontrados. Número de indivíduos por face da Ilha de São Sebastião e por ponto de coleta. (FO= face oceânica; FC= face continental; FIG= Figueira; SIN= Sino; ITA= Itapema; EUS= Eustáquio).
Espécies Face continental Face oceânica Gastropoda FIG SIN ITA EUS Total Alaba incerta (d'Orbigny, 1841) 1 31 4 6 42 Alvania auberiana (d'Orbigny, 1842) 3 8 71 25 107 Anachis fenneli Radwin, 1968 170 212 62 16 460 Amphithalamus glabrus Simone, 1996 100 0 0 1 101 Assiminea succinea (Pfeiffer, 1840) 48 1 3 5 57 Astralium latispina (Philippi, 1844) 1 0 1 0 2 Bittiolum varium (Pfeiffer, 1840) 26 82 41 43 192 Boonea jadisi (Olsson & McGinty, 1958) 1 2 5 1 9 Bulla striata Bruguière, 1792 0 0 3 0 3 Caecum brasilicum de Folin, 1874 8 3 202 22 235 Caecum ryssotitum de Folin, 1867 10 3 89 14 116 Calliostoma adspersum (Philippi, 1851) 0 1 0 0 1 Calliostoma rota Quinn, 1992 0 0 1 0 1 Cerithium atratum (Born, 1778) 0 1 13 8 22 Columbella mercatoria (Linnaeus, 1758) 0 4 0 0 4 Costoanachis sertulariarium (d'Orbigny, 1839) 1 9 5 4 19 Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) 1 2 6 4 13 Engina turbinella (Kiener, 1836) 0 0 2 0 2 Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850) 26 55 30 80 191
18
Fissurella rosea (Gmelin, 1791) 7 8 14 7 36 Mitrella dichroa (G. B. Sowerby I, 1844) 2 29 4 50 85 Modulus modulus(Linnaeus, 1758) 0 0 0 1 1 Morula nodulosa (C. B. Adams, 1845) 0 3 7 0 10 Muricopsis necocheana (Pilsbry, 1900) 1 0 0 0 1 Odostomia laevigata (d'Orbigny, 1841) 0 0 1 0 1 Pisania pusio (Linnaeus, 1758) 2 0 0 0 2 Retilaskeya emersonii (C. B. Adams, 1839) 6 0 7 9 22 Schwartziella bryere (Montagu, 1803) 1 1 3 6 11 Schwartziella catesbyana (d'Orbigny, 1842) 0 0 8 0 8 Stramonita brasiliensis Claremont & D. G. Reid, 2011 2 8 5 6 21 Tegula viridula (Gmelin, 1791) 1 0 0 3 4 Turbonilla multicostata (C. B. Adams, 1850) 5 6 18 0 29 Turbonilla sp. 0 0 3 1 4 Total Gastropoda 423 469 608 312 1.812 Bivalvia Ervilia nitens (Montagu, 1808) 0 0 8 0 8 Gouldia cerina (C. B. Adams, 1845) 0 0 1 0 1 Chamidae 0 0 12 3 15 Leiosolenus appendiculatus (Philippi, 1846) 0 0 1 0 1 Modiolus carvalhoi Klappenbach, 1966 8 15 23 4 50 Musculus lateralis (Say, 1822) 0 0 29 14 43 Perna perna(Linnaeus, 1758) 0 8 90 6 104 Pinctada imbricata Röding, 1798 54 206 2.681 228 3.169 Semele sp. 0 0 2 0 2 sp1. 0 0 83 5 88 sp2. 0 0 3 2 5 Total Bivalvia 62 229 2.933 262 3.486 Total Geral 485 698 3.541 574 5.298
3.2.1. Densidade
A densidade de moluscos coletados apresentou variação entre as faces coletadas e entre os períodos de amostragem (Tabela 8). O teste a posteriori indicou que essas variações se devem a diferenças encontradas entre os períodos de amostragem (Tabela
9). A face oceânica apresentou maior densidade de moluscos ( 23,0 ind./g), se
19 comparada à face continental ( 7,89 ind./g). O último período de amostragem foi o que obteve a maior densidade de moluscos coletados entre todos os períodos amostrados, com uma média de 28,44 ind./g, onde a praia de Itapema apresentou os maiores valores (
70,44 ind./g) (Figura 6).
Tabela 8. ANOVA hierárquica indicando as diferenças na densidade de espécies entre as faces e pontos amostrados da Ilha de São Sebastião entre períodos de amostragem (Faces= oceânica e continental; Ponto= praias amostradas; G.L.= grau de liberdade; Q.M = quadrado médio; Pseudo- F = estatística; p = significância).
Q.M. G.L. F P Faces 0,1760 1 10,9833 <0,05 Período de amostragem 2,4666 3 15,1428 <0,05 Ponto (Faces) 0,1760 2 1,0802 >0,05
Faces x Período de amostragem 0,1087 3 0,6660 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 0,7597 6 4,6641 <0,05 Erro 0,1629 144
Tabela 9. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à epibiose entre os costões de cada uma das duas faces da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Períodos de amostragem Níveis P Agosto 2011 Itapema x Sino <0,05 Março 2012 Itapema x Sino <0,05 Agosto 2012 Eustáquio x Figueira <0,05 Itapema x Sino <0,05 Fevereiro 2013 Eustáquio x Figueira <0,05 Itapema x Sino <0,05
20
Agosto/2011 Março/2012 Agosto/2012 90 Fevereiro/2013 80
70
60
50
40
30
20
10 Densidade de moluscos (ind./g) moluscos de Densidade 0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 6. Variação temporal da densidade média (± erro padrão) de moluscos por local de coleta e face na Ilha de São Sebastião.
3.2.2. Composição das espécies
A classe Gastropoda compreendeu 75% das espécies identificadas e 34,21% dos indivíduos coletados. Um total de 33 espécies desta classe foi identificado (Tabela 7). A classe Bivalvia compreendeu apenas 25% das espécies identificadas (considerando também os bivalves identificados pertencentes à família Chamidae e os separados em sp1 e sp2), porém compreendeu 65,79% dos indivíduos coletados. A prevalência de bivalves entre os moluscos encontrados se deve principalmente à espécie Pinctada imbricata que obteve 3.169 indivíduos coletados, sendo 2.887 somente no último período de amostragem. A composição de espécies variou significativamente entre as praias e períodos de amostragem (F= 17,012; p<0,05). Porém, estas diferenças foram maiores do que entre as faces, não resultando em interação para este fator (Tabela 10). O teste a posteriori (Comparação Múltipla da PERMANOVA) indicou que as diferenças significativas
21 quanto à composição de espécies se devem a diferenças encontradas entre os períodos de amostragem (Tabela 11).
Tabela 10. Teste PERMANOVA indicando as diferenças na composição de espécies entre as faces da Ilha de São Sebastião e períodos de amostragem (Faces= oceânica e continental; Ponto= praias amostradas; G.L.= grau de liberdade; Q.M = quadrado médio; Pseudo- F = estatística; p = significância).
Q.M. G.L. F P Faces 27014 1 2,217 >0,05 Período de amostragem 13875 3 0,258 <0,05 Ponto (Faces) 12185 2 38,59 <0,05 Faces x Período de amostragem 94570 3 1,760 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 53700 6 17,01 <0,05 Erro 3156.8 144
Tabela 11. Resultados do teste a posteriori (Comparação múltipla da PERMANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à composição de espécies de moluscos entre costões localizados dentro de uma mesma face da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Períodos de amostragem Níveis P Agosto 2011 Sino x Figueira <0,05 Março 2012 Itapema x Eustáquio <0,05 Sino x Figueira <0,05 Agosto 2012 Itapema x Eustáquio <0,05 Sino x Figueira <0,05 Fevereiro 2013 Itapema x Eustáquio <0,05
A análise de similaridade SIMPER definiu que as espécies que mais contribuíram para as dissimilaridades entre as praias analisadas, em ambas as faces, foram: Anachis fenneli, Pinctada imbricata, Caecum brasilicium, Eulithidium affine, Caecum ryssotitum,
Bittiolum varium, Mitrella dichroa, e Modiolus carvalhoi (Tabela 12).
22
Tabela 12. Principais espécies responsáveis pelas dissimilaridades encontradas entre costões dentro de uma mesma face da Ilha de São Sebastião e períodos de amostragem analisados e suas porcentagens de contribuição para as diferenças (SIMPER).
Locais Espécies % Anachis fenneli 22,56% Pinctada imbricata 16,64% Bittiolum varium 10,69% Eulithidium affine 7,74% Caecum ryssotitum 5,93% Modiolus carvalhoi 5,03% Sino x Figueira Assiminea succinea 4,56% Amphithalamus glabrus 4,55% Alaba incerta 3,71% Caecum brasilicum 3,39% Mitrella dichroa 2,79% Costoanachis sertulariarium 1,89% Fissurella rosea 1,87% Pinctada imbricata 15,66% Caecum brasilicum 9,46% Anachis fenneli 9,25% Eulithidium affine 7,82% Caecum ryssotitum 7,63% Bittiolum varium 5,06% Mitrella dichroa 4,82% Alvania auberiana 4,77% Itapema x Eustáquio Sp1 4,59% Perna perna 4,15% Musculus lateralis 3,72% Modiolus carvalhoi 2,97% Fissurella rosea 2,77% Boonea jadisi 2,18% Retilaskeya emersonii 2,10% Cerithium atratum 2,03% Costoanachis sparsa 1,48%
3.2.3. Abundância
As espécies Anachis fenneli, Bittiolum varium, Caecum brasilicum, C. ryssotitum,
Eulithidium affine e Pinctada imbricata foram as mais abundantes dentre os moluscos
23 coletados e ocorreram em ambas as faces e em todas as estações. Dentre elas, somente as espécies C. brasilicum e a C. ryssotitum não ocorreram na Praia do Sino. Para os três demais locais amostrados, as espécies mais abundantes foram comuns a todos (Figura
7).
Anachis fenneli Bittiolum varium Caecum brasilicum C. ryssotitum 2800 Eulithidium affine Pinctada imbricata 2700
2600
320 Abundância 240
160
80
0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 7. Espécies mais abundantes durantes as quatro coletas, por local de coleta e por face estudada da Ilha de São Sebastião, São Paulo.
3.2.4. Índices ecológicos
A riqueza, diversidade de Shannon-Winner (H’) e Eqüitatividade de Pielou (J’) variaram significativamente entre as praias e períodos de amostragem. Porém, estas diferenças foram maiores do que entre as faces, não resultando em interação para este fator (Tabela 13). A riqueza teve uma tendência a ser maior na face continental do que na face oceânica. A praia do Sino apresentou valores altos de riqueza para todos os períodos amostrados, sendo estes maiores nos períodos de coleta mais quentes (Figura
24
8). A praia de Figueira apresentou baixa riqueza apenas para a primeira coleta (Figura 8).
Em relação à diversidade, para a praia de Figueira, aumentou a cada coleta realizada, apresentando no último período de amostragem o maior valor de diversidade entre todas as praias amostradas, em todos os períodos de coleta (Figura 9). As praias de Figueira e
Sino (face continental) apresentaram padrões inversos para a equitatividade, onde
Figueira obteve valores maiores a cada coleta realizada, e Sino obteve valores menores
(Figura 10).
Tabela 13. ANOVA hierárquica comparando os índices de diversidade de Shannon- Winner (H’), Riqueza e Equitatividade de Pielou (J’) entre as duas faces da Ilha de São Sebastião, períodos de amostragem e pontos aninhados às faces (Faces= oceânica e continental; Ponto= praias amostradas; G.L.= grau de liberdade; Q.M= quadrado médio; F= estatística; p= significância).
Índices G.L. Q.M. F P Faces 1 31,50 0,422 >0,05 Período de amostragem 3 172,1 11,28 <0,05 Ponto (Faces) 2 74,53 10,88 <0,05 Riqueza Faces x Período de amostragem 3 22,87 1,500 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 6 15,26 2,229 <0,05 Erro 144 6,848 Faces 1 2799 15,77 >0,05 Período de amostragem 3 2346 1,810 >0,05 Ponto (Faces) 2 177,5 0,412 >0,05 Diversidade Faces x Período de amostragem 3 693,6 0,534 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 6 1299 3,014 <0,05 Erro 144 431,1 Faces 1 0,190 2,290 >0,05 Período de amostragem 3 0,290 0,435 >0,05 Ponto (Faces) 2 0,083 0,764 >0,05 Equitatividade Faces x Período de amostragem 3 0,237 0,355 >0,05 Ponto (Faces) x Período de amostragem 6 0,667 6,157 <0,05 Erro 144 0,108
25
Tabela 12. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à riqueza entre costões dentro de uma mesma face da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Período de amostragem Níveis P Fevereiro 2013 Itapema x Eustáquio <0,05
Tabela 13. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à diversidade entre costões dentro de uma mesma face da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Período de amostragem Níveis P Agosto 2011 Figueira e Sino <0,05 Fevereiro 2013 Figueira e Sino <0,05
Tabela 14. Resultados do teste a posteriori (ANOVA) indicando as diferenças significativas quanto à equitatividade entre costões dentro de uma mesma face da Ilha de São Sebastião (p = significância).
Período de amostragem Níveis P Agosto 2011 Figueira e Sino <0,05 Agosto 2012 Itapema e Eustáquio <0,05 Fevereiro 2013 Figueira e Sino <0,05 Fevereiro 2013 Figueira e Sino <0,05
26
Agosto/2011 Março/2012 6,5 Agosto/2012 6,0 Fevereiro/2013 5,5 5,0 4,5 4,0 3,5 3,0
2,5 Riqueza 2,0 1,5 1,0 0,5 0,0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 8. Riqueza média (S) (± Erro padrão) das espécies entre as faces continental e oceânica, períodos de amostragem e locais de coleta na Ilha de São Sebastião.
Agostoo/2011 Março/2012 1,6 Agosto/2012 Fevereiro/2013 1,4
1,2
1,0
0,8
0,6 Diversidade 0,4
0,2
0,0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 9. Diversidade média (± Erro padrão) das espécies entre as faces continental e oceânica, períodos de amostragem e locais de coleta na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
27
Agostoo/2011 Março/2012 1,8 Agosto/2012 Fevereiro/2013 1,6
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6 Equitatividade
0,4
0,2
0,0 Figueira Sino Itapema Eustáquio Continente Oceano
Figura 10. Equitatividade média (± Erro padrão) das espécies entre as faces continental e oceânica, períodos de amostragem e locais de coleta na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
5. DISCUSSÃO
Neste estudo, foi encontrado Sargassum durante as quatro coletas realizadas, porém, houve uma tendência das frondes apresentarem tamanho e biomassa maiores nos períodos de coleta mais quentes, ou seja, em março de 2012 e em fevereiro de 2013.
Tal tendência também foi observada por Széchy (1996); Széchy & Paula (2000); Széchy
& Sá (2008) e Lacerda et al. (2009). McCourt (2004), ao observar as estações de ótimo crescimento para espécies de Sargassum em diferentes latitudes, sugeriu que em regiões temperadas frias e quentes (também chamadas de subtropicais, região na qual se encontra a Ilha de São Sebastião), os picos no desenvolvimento vegetativo das populações tendem a ocorrer durante a primavera/verão, fato observado neste estudo e por diversos pesquisadores (Paula & Oliveira filho, 1980; Arenas & Fernándes, 2000;
Dubiaski-Silva & Masunari, 2000; Amado filho et al., 2003; Leite & Turra, 2003; Széchy et
28 al., 2006). Além disso, a maioria das espécies de Sargassum é descrita como perene (De
Wreed, 1973; Paula & Oliveira Filho, 1980; Paula & Eston, 1987; Széchy et al., 2006), ou seja, ocorre o ano inteiro com reprodução continuada e apresentam variação de abundância ao longo do ano (Paula & Oliveira-Filho, 1980; Ang Jr, 1985; Aguilar-Rosas &
Galindo 1990; Leite & Turra, 2003). O fato do Sargassum ocorrer ao longo de todo o ano, pode ser considerado vantajoso, uma vez que permite ser colonizado em diferentes períodos, podendo fornecer suporte e abrigo para vários organismos (Veras, 2011). Isto se torna vital aos moluscos, pois algumas espécies são consideradas residentes nestes habitats, vivendo parte ou todo o seu ciclo de vida neste ambiente (Almeida, 2007).
A biomassa e o comprimento do Sargassum não apresentaram variações entre as faces analisadas. Este resultado pode estar relacionado ao fato de que os quatro costões analisados são muito similares entre si. Apesar de estarem inseridos em faces diferentes, os costões estão localizados em locais onde a geografia da ilha é semelhante, fazendo com que os costões tenham características bióticas e abióticas parecidas entre si. Porém, ainda assim, a face continental possui hidrodinamismo mais ameno se comparado à face oceânica. O Sargassum coletado nos pontos da face continental apresentou, no geral, os maiores valores para biomassa e tamanho de alga, em especial na Praia do Sino. Já foi verificado que em locais de águas calmas, predominam as algas de maior tamanho, adultas, e em águas turbulentas, onde a exposição a ondas fortes é maior, predominam algas mais jovens, de menor tamanho (Chapman, 1974; Széchy & Sá, 2008; Veloso &
Széchy, 2008).
Em relação aos moluscos, ao todo foram coletados 5.298 moluscos, sendo a maioria composta por bivalves. A densidade de indivíduos variou significativamente entre as faces analisadas, onde a face oceânica apresentou os maiores valores. Esta maior densidade de moluscos nesta face mostrou estar relacionada à epibiose. Apesar da
29 epibiose não ter mostrado variação significativa entre as faces estudadas, a cobertura por epibiontes foi maior na face oceânica, e se mostrou ser muito importante para a ocorrência de uma alta densidade de moluscos, mas foi prejudicial ao crescimento do
Sargassum. A praia de Itapema foi o local que apresentou a maior cobertura por epibiontes, e onde teve maior densidade de moluscos, porém o Sargassum apresentou tamanho menor se comparado ao coletado nos outros costões. Este resultado sugere que a presença desses elementos contribuem para o aumento da complexidade da alga substrato (como algas epífitas e organismos sésseis epibiontes) e podem ser importantes no sustento de uma alta densidade de determinadas espécies que vivem associadas a macroalgas (Bell et al., 1984, Hall & Bell, 1988). Isto deve ocorrer porque as algas epífitas podem servir de alimento a animais herbívoros, e estas, por muitas vezes são mais palatáveis que a própria alga hospedeira (Nicotri, 1980), e os animais invertebrados incrustrantes, como as esponjas e hidrozoários, servem de alimento aos animais carnívoros. Em contrapartida, para o desenvolvimento do Sargassum, a epibiose não parece ser um fator favorável. Nos locais onde havia menor incidência de epibiontes, o
Sargassum apresentou melhor desenvolvimento vegetativo. Széchy & Sá (2008) e Veloso
& Széchy (2008) verificaram que a associação de epibiontes às macroalgas, apesar de gerar muitas vantagens aos animais vágeis que vivem em nos bancos de macroalgas
(alimento e proteção extra), pode ter efeito negativo sobre o crescimento da macroalga hospedeira. Os epibiontes ao se instalarem, diminuem a superfície para a incidência de luz solar, prejudicando o crescimento da macroalga. Dessa forma, locais com menor incidência de epibiontes podem ser favoráveis para o melhor desenvolvimento da macroalga substrato. Apesar de estarem localizadas na mesma face, as praias de
Figueira e Sino apresentaram diferenças significativas quanto ao tamanho e biomassa de
Sargassum e também quanto ao grau de epibiose, resultados que podem ter influenciado na abundância de espécies em cada local. Embora tenham apresentado composição de
30 espécies similar, a abundância destas foi muito diferente entre esses locais. Esses resultados podem ser atribuídos também ao fato de que a ilha cria um ponto de encontro entre correntes costeiras em suas extremidades, mais especificadamente a Sudoeste e
Nordeste da ilha (Pires-Vanin, 2009). Os costões das praias do Sino e Figueira estão inseridos exatamente nestes locais, Figueira à Sudoeste e Sino à Nordeste, e assim possuem características hidrológicas diferentes em cada local.
De forma contrária à densidade de moluscos, a qual foi maior na face oceânica, a riqueza de espécies foi maior nos locais onde o Sargassum apresentou tamanho e biomassa maiores, ou seja, na face continental. Isto gera a hipótese de que a epibiose é mais importante para a ocorrência de uma alta densidade de indivíduos de certas espécies, porém, em frondes maiores há um maior espaço disponível para colonização de diversas espécies. A composição das espécies também não mostrou variação entre as faces analisadas. No geral, as faces compartilharam entre si as mesmas espécies, porém em densidades muito diferentes. A maioria das espécies coletadas ocorreu em maior quantidade nos períodos de coleta mais quente, ou seja, em março de 2012 e fevereiro de
2013. Dessa mesma forma, Montouchet (1979) em seu estudo sobre os moluscos associados a Sargassum cymosum em Ubatuba no Litoral Norte do Estado de São Paulo, verificou a ocorrência de picos de densidade populacional dos moluscos durante períodos de temperatura mais quentes, quando a temperatura da água se mantém mais elevada.
Esses períodos podem ser favoráveis à reprodução e desenvolvimento das espécies de moluscos que vivem em bancos de algas. Avaliando-se cada espécie de molusco coletada separadamente, observou-se que todas apresentaram flutuações ao longo dos períodos amostrados, porém algumas obtiveram picos de ocorrência. As espécies
Anachis fenneli, Bittiolum varium, Caecum brasilicum, C. ryssotitum, Eulithidium affine, P. imbricata e Perna perna foram as que ocorreram em maior densidade ao longo do estudo.
A alta ocorrência de bivalves se deve principalmente à espécie Pinctada imbricata, a qual
31 totalizou 3.169 indivíduos coletados (correspondendo a mais de 50% do total de moluscos coletados durante todo o estudo). Esta espécie teve ocorrência em todas as praias amostradas e em todos os períodos de coleta, porém, sua maior representatividade foi na face oceânica (com 2.909 indivíduos) e durante a última coleta. Poucos indivíduos adultos desta espécie foram encontrados, sendo quase a totalidade deles referente a indivíduos jovens, com conchas translúcidas e de aspecto frágil. Tal situação também foi encontrada por Veras (2011), onde em seu trabalho sobre moluscos associados à Pterocladiella caerulescens, a autora encontrou grande abundância de P. imbricata, e a maioria era de indivíduos jovens. A autora também verificou que houve uma correlação positiva da abundância de P. imbricata com períodos de coleta chuvosos. Neste estudo, dias antes da última coleta (onde P. imbricata atingiu valores altíssimos de ocorrência) houve forte incidência de chuvas na região de São Sebastião. É possível que essas densidades mais elevadas, nestas condições, estejam relacionadas a períodos de recrutamento como apresentado por Veras (2011). De um modo geral, os moluscos encontrados neste trabalho foram de espécies de pequeno porte ou juvenis daquelas sésseis e de grande porte, o mesmo foi registrado no estudo realizado por Lacerda (2009). O bivalve Perna perna também foi representado exclusivamente por juvenis ainda sem bissus em todos os meses de coleta, assim como observado por Lacerda (2009). Segundo Narchi & Galvão-
Bueno (1997), P. perna passa o desenvolvimento inicial no fital e quando adulto se fixa em substratos duros. Além disso, estes bivalves, na fase adulta, vivem tanto em locais com forte arrebentação, quanto em locais abrigados, sendo, porém, mais abundantes em locais com forte exposição a ondas (Henriques, 2004). Tal afirmação corrobora com o encontrado neste estudo. Perna perna ocorreu em ambas as faces, porém com maior abundância na face oceânica. Como pode ser visto na Tabela 7, apenas três espécies de bivalves apresentaram ocorrência em ambas as faces (P. imbricata, P. perna e Modiolus carvalhoi), as demais só foram encontradas na face oceânica.
32
As espécies de gastrópode Caecum brasilicum e C. ryssotitum ocorreram em ambas as faces da ilha, porém a maior densidade de indivíduos foi encontrada na face oceânica, em especial na praia de Itapema na segunda coleta (março de 2012). Nesta coleta a maioria das frondes dessa praia continha bastante sedimento retido entre seus ramos (observação pessoal). Como esses animais possuem forma de tubo e possuem hábito herbívoro/detritívoro pode ser que estas caracterísitas tenham favorecido a maior densidade dessas espécies nesta coleta e neste local. Anachis fenneli foi a espécie de gastrópode mais abundante, com maior densidade na face continental e, no geral, nos períodos de amostragem mais quentes. Anachis fenneli é uma espécie carnívora e poderia se beneficiar de invertebrados epibiontes que vivem sobre o Sargassum. Porém, a face continental apresentou menor grau de epibiose, se comparado à face oceânica.
Com este resultado acredita-se que esta espécie possa se alimentar de outros moluscos, ou outros invertebrados vágeis que vivem em associação ao Sargassum. Mello &
Maestrati (1986) relataram que espécies do gênero Caecum são presas frequentes de crustáceos e de moluscos carnívoros. O gastrópode Eulithidium affine obteve maior densidade nas praias da face oceânica. Eulithidium affine é considerado abundante ao longo do litoral brasileiro, predominando sobre outras espécies de gastrópodes em diversos ambientes (Nogueira et al., 2003). Bittiolum varium é uma espécie comumente encontrada em associação com algas e tem prefeferência por locais de águas quentes
(Strong et al., 2011). Neste estudo B. varium ocorreu em maior densidade nos períodos de temperatura mais quentes, reforçando o afirmado por Strong et al. (2011).
O teste de similaridade (SIMPER) mostrou que P. imbricata, A. fenneli e Bittiolum varium (espécies mais abundantes neste estudo e com ocorrência em ambas as faces) estavam entre as que mais contribuíram para as dissimilaridades entre os pontos estudados dentro de uma mesma face. Este resultado mostra que apesar das faces
33 compartilharem entre si as mesmas espécies, a abundância delas em cada local variou bastante, sendo este o gerador principal das diferenças na composição apresentadas pelo teste SIMPER. Sugere-se então que as características físicas e biológicas de cada costão amostrado, relacionadas à morfologia do Sargassum e ao grau de epibiose em cada local podem ser os fatores que controlam a composição, número de espécies, e densidade dos moluscos.
No geral, as espécies encontradas neste estudo foram encontradas em diversos estudos sobre macroalgas, incluindo Sargassum, no país, (Alves & Araújo, 1999; Lacerda,
2009; Almeida, 2011; Veras, 2011), na região do Litoral Norte de São Paulo (Montouchet,
1979; Güth, 2004; Leite et al., 2009; Fernandes, 2014) e na Ilha de Queimada Pequena no Litoral Sul do Estado (Jacobucci et al., 2006).
6. CONSIDERAÇÕES PARCIAIS – CAPÍTULO 1
Somente a densidade de espécies mostrou variação entre as faces estudadas.
Para os demais fatores analisados (biomassa e comprimento de Sargassum, grau de cobertura de epibiose, composição das espécies e índices ecológicos), as diferenças entre praias dentro de uma mesma face foram maiores do que entre faces, não resultando em interação para este fator. Ambas as faces compartilharam as espécies mais abundantes, porém, em densidades diferentes nos diferentes períodos de amostragem.
As principais diferenças encontradas entre as comunidades de moluscos podem estar relacionadas tanto aos aspectos biológicos das espécies quanto a fatores abióticos e bióticos dos locais de amostragem.
O presente estudo enfatiza a importância das macroalgas, em especial o
Sargassum, como componente da vida marinha em um costão rochoso, mostrando que
34 esta alga abriga importante fauna, além de ser um local utilizado como berçário para juvenis de espécies de moluscos de costão.
35
36
CAPÍTULO 2. Composição de moluscos associados a Sargassum na Ilha de São
Sebastião, São Paulo.
1. INTRODUÇÃO
O filo Mollusca é considerado um dos grupos mais diversos do Reino Animal. Em riqueza de espécies, tem aproximadamente 130.000 espécies recentes constituindo o segundo maior filo animal, depois dos Arthropoda (Geiger, 2006). Seus representantes apresentam hábitos bem diversificados (Ruppert et al., 2005), apesar de serem animais predominantemente bentônicos (Hyman, 1967). A classe Gastropoda é a mais diversa e abundante dentro do filo Mollusca (Ponder, 1998; Simone, 1999). Os gastrópodes marinhos formam o maior subgrupo com aproximadamente 130.000 espécies e habitam praticamente todos os habitats, desde o supralitoral até regiões abissais, e possuem diversos hábitos alimentares: herbivoria, carnivoria, detritivoria, parasitismo e etc. (Sturm et al., 2006). Os bivalves marinhos são o segundo maior grupo de moluscos marinhos
(Sturm et al., 2006). A classe Bivalvia contém cerca de 20 mil espécies e 114 famílias; sendo que para o Brasil há 400 espécies registradas, pertencentes a 69 famílias (Simone,
1999). Os bivalves habitam os ambientes límnico e marinho, podendo cavar substratos, viver presos a superfícies ou ter hábito de vida livre (Amaral, et al., 2006). Poucas espécies são parasitas ou comensais, sendo a maioria filtradora (Amaral et al., 2006).
Além disso, algumas espécies de bivalves tendem a formar agregações, as quais constituem um microhabitat importante para diversos organismos da região entre-marés
(Tsuchiya & Nishihira, 1986; Thiel & Ulrich, 2002). Essas agregações aumentam a heterogeneidade espacial de ambientes bentônicos e providenciam melhores condições contra dessecação e predação (Jacobi, 1987; Seed, 1996) para outros animais que possam viver entre essas agregações. Do ponto de vista ecológico, esses bivalves
37 desempenham um papel importante na condução de energia e nutrientes da coluna de
água para o bentos e no controle da ciclagem de matéria entre esses compartimentos em
águas rasas (Doering & Oviatt, 1986).
As conchas dos gastrópodes e bivalves possuem diversos padrões de escultura
(Figuras 1 e 2), e esses padrões são correlacionados a comportamentos ou habitats específicos. Conchas de gastrópodes com espiras baixas, por exemplo, são mais estáveis em áreas com fortes choques de ondas ou em superfícies verticais de rochas (Fretter,
1968; Hickman et al., 2006). Esse padrão pode ser visto nas espécies de lapas, que possuem suas conchas em forma de capuz, e são muito bem adaptadas para resistir à exposição de fortes ondas. Nos bivalves, conchas espessas ou infladas, e com estrutura complexa, são possíveis adaptações contra predadores. Muitos moluscos possuem a concha recoberta com organismos epizóicos vivos, como por exemplo, esponjas e hidróides. A figura 1E mostra uma concha de gastrópode da espécie Morula nodulosa coberta por esponjas. Pode ser que predadores tenham dificuldade em reconhecer moluscos camuflados com esses organismos incrustrantes como presas potenciais.
Dentre os variados habitats que podem ser ocupados pelos moluscos, encontramos as macroalgas. Em 2002, Chemello & Milazzo ressaltaram que comunidades de moluscos associadas a diferentes macroalgas diferem significativamente umas das outras. Daí surge a importância de se conhecer individualmente os bancos de algas, já que estudos específicos podem revelar informações peculiares (Veras, 2011). Os moluscos que vivem em associação às algas, em sua maioria são gastrópodes e bivalves, os quais encontram neste ambiente abrigo, proteção, recurso alimentar (Worthington &
Fairweather, 1989) e local para ovoposição (Toyohara et al., 1999). Algumas espécies comuns em associação com o Sargassum são consideradas residentes, vivendo parte ou todo o seu ciclo de vida no fital, enquanto outras são visitantes, usufruindo do habitat, mas
38 não dependendo unicamente dele (Almeida, 2007).
A B C
D E F
Figura 1. Diferentes espécies de gastrópodes e seus padrões de conchas: A) Alvania auberiana; B) Calliostoma adspersum; C) Caecum brasilicum; D) Tegula viridula; E) Morula nodulosa e F) Bulla striata;coletadas durante este estudo.
Figura 2. Diferentes espécies de Bivalves e seus padrões de conchas: A) representante da família Chamidae; B) Modiolus carvalhoi; C) Pinctada imbricata e D) Musculus lateralis; coletadas durante este estudo.
39
Em relação ao hábito alimentar, Worthington & Fairweather (1989) destacam a herbivoria como um dos fatores determinantes na associação com as algas. Alguns são raspadores de perifíton (Alves & Araújo, 1999), outros se alimentam da alga hospedeira
(Worthington & Fairweather, 1989), ou de suas epífitas (Peterson & Heck Jr., 2001).
Assim como moluscos carnívoros se beneficiam de outros invertebrados epibiontes que vivem sobre a alga hospedeira. Em moluscos bivalves filtradores e detritívoros, níveis elevados de bioacumulação são esperados por causa da má qualidade de seus tecidos em degradar compostos orgânicos (Pelletier & Normandeau, 1997; Granmo, 2000), tornando esses animais bons bioindicadores de qualidade de água. As macrófitas também podem se beneficiar dessa associação; bivalves filtradores, que se aglomeram em bancos de macroalgas marinhas, são capazes de elevar a disponibilidade de nutrientes como
Nitrogênio e Fósforo no sedimento, promovendo aumento da produtividade primária
(Peterson & Heck Jr., 2001).
Em suma, moluscos associados a algas compreendem uma assembleia abundante e diversa (Leite et al., 2009). A importância das frondes de macroalgas marinhas como habitat para moluscos têm sido foco de estudos em escala mundial, embora o número de publicações ainda seja escasso (Almeida, 2011). Devido a essa falta de estudos, principalmente em regiões insulares, este estudo traz o primeiro levantamento da fauna de moluscos associados à macroalga parda do gênero Sargassum (Phaeophyta
– Fucales) em costões da Ilha de São Sebastião, Litoral Norte do Estado de São Paulo.
Pretende-se contribuir para o conhecimento da biodiversidade local, caracterizando a malacofauna associada a Sargassum quanto sua composição e biologia.
40
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de estudo
Foram selecionados oito costões rochosos localizados na Ilha de São Sebastião, em locais voltados para o continente e para o oceano (Figura 3). As coletas foram realizadas nos costões das praias: Sombrio, Eustáquio (localizados na porção média do lado oceânico da ilha), Enchovas, Indaiatuba (localizados na porção sul do lado oceânico da ilha), Itapema (localizado na porção norte do lado oceânico da ilha), Figueira, Velasquez e
Sino (localizados no lado continental da ilha nas porções sul e norte) (Figura 3).
Figura 3. Mapa de localização da área de estudo com os oito locais de amostragem estudados no Parque Estadual de Ilhabela, Litoral Norte do Estado de São Paulo.
2.2. Procedimentos de Coletas
Foram realizadas quatro coletas em: agosto de 2011 (inverno), março (verão) e agosto (inverno) de 2012 e em fevereiro de 2013 (verão). A amostragem foi realizada em
41 incursões embarcadas aos locais de coleta. Em cada ponto de coleta, as comunidades de moluscos foram avaliadas através de amostragem aleatória de 10 frondes de Sargassum, em um transecto de 50m previamente delimitado e em até 2m de profundidade. As frondes foram retiradas manualmente do substrato e colocadas em sacos de tecido, os quais permitiam que a água escorresse, mas mantinha a alga e os animais associados. As amostras foram mantidas em recipientes com água do mar no barco, e foram levadas ao
Centro de Biologia Marinha da Universidade de São Paulo (CEBIMar - USP) onde foram congeladas para que a fauna associada pudesse ser preservada, e permitisse a sua retirada com facilidade. Durante a terceira coleta (inverno de 2012), devido a uma forte ressaca, não foi encontrado Sargassum em quatro costões: Enchovas, Velasquez, Sombrio e Indaiaúba. Somado a isso, na última coleta, na praia de Indaiaúba, também não havia
Sargassum. Dessa maneira, os moluscos que serão apresentados não levarão em conta esses costões nessas determinadas coletas.
2.3. Procedimento em laboratório
No laboratório, as frondes foram descongeladas e cada uma, separadamente, foi submetida delicadamente a três lavagens sucessivas para remoção da fauna. A fauna removida durante as lavagens do Sargassum foi filtrada e fixada com álcool a 70% para posterior triagem e identificação dos moluscos.
2.4. Discussão sobre as espécies
Os moluscos foram contados, separados e identificados, quando possível, em nível específico, utilizando-se livros de identificação (Rios, 1994; Amaral et al., 2006; Mikkelsen &
42
Bieller, 2007), coleções de referência e especialistas (Dr. Flávio Dias Passos, Mestre
Fabrízio Marcondes Machado e Mestre Marjorie Cattaneo Fernandes, todos os três integrantes do laboratório de Malacologia da UNICAMP). Após a identificação das espécies, estas foram classificadas quanto as suas famílias, e foi realizada uma breve discussão sobre a biologia de cada uma.
3. RESULTADOS E DISCUSSÂO
Ao todo foram coletados 6.230 moluscos, sendo 2.402 gastrópodes e 3.828 bivalves. Um total 41 espécies foi identificado. Porém, houve bivalves que não foi possível realizar a identificação; os quais foram classificados em: 15 representantes da família
Chamidae e 165 indivíduos dispostos em dois morfotipos diferentes (Tabelas 1 e 2).
A classe Gastropoda compreendeu 75% das espécies identificadas (Tabela 1; figura 5) e 38,55% dos indivíduos coletados. Um total de 17 famílias desta classe foi identificado, dentre essas, as famílias Columbellidae, Rissoidae, Caecidae e
Pyramidellidae foram as mais representativas em número de espécies (Tabela 1). A classe Bivalvia compreendeu apenas 25% das espécies identificadas (considerando também aqueles classificados como pertencentes à família Chamidae e o morfotipos sp1 e sp2) (Tabela 1), porém compreendeu 61,44% dos indivíduos coletados. Um total de cinco famílias desta classe foi identificado, dentre essas, a família Mytilidae se destaca por ter sido a mais representativa em número de espécies (Tabela 1). A maior abundância de bivalves entre os moluscos se deve, principalmente, à espécie Pinctada imbricata, com
3.358 indivíduos coletados (representando mais de 50% do total de moluscos coletados), sendo 3.283 somente na coleta de fevereiro de 2013 (período de temperaturas altas na região). A maior abundância de P. imbricata em períodos mais quentes também foi
43 verificado por O’Connor et al. (2003) que observaram que indivíduos dessa espécie possuem desenvolvimento ótimo de suas larvas em locais com águas mais quentes, em torno de 26 °C. Na última coleta se observou maior abundância do bivalve P. imbricata, fato que pode estar relacionado, além da alta temperatura, com a forte incidência de chuvas dias antes da coleta. Veras (2011), em seu estudo sobre moluscos associados à
Pterocladiella caerulescens no Ceará, também verificou que a densidade deste bivalve foi maior em períodos chuvosos.
As espécies Alaba incerta, Bittiolum varium, Caecum brasilicum, C. ryssotitum
Eulithidium affine, Mitrella dichroa e Pinctada imbricata foram encontradas em ambas as faces, em todos os períodos de amostragem e em grande abundância. Estas espécies são comumente encontradas em associação com macroalgas e neste estudo elas estiveram presentes em grande quantidade e foram constantes em todas as coletas
(Tabela 2); assim, levanta-se a hipótese de que possam ser consideradas espécies residentes, de ocorrência permanente em associação a Sargassum. Essas espécies citadas, com exceção das espécies do gênero Caecum, também foram consideradas residentes em associação a Sargassum por Almeida (2007) em seu trabalho sobre moluscos associados a Sargassum em Pernambuco.
44
Tabela 1. Classes, famílias e espécies encontradas associadas a Sargassum nos oito costões rochosos amostrados nos quatro períodos de coleta, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Classes / Famílias / Espécies Gastropoda Bivalvia Assimineidae Chamidae Assiminea succinea (Pfeiffer, 1840) Mytilidae Barleeiidae Leiosolenus appendiculatus (Philippi, 1846) Amphithalamus glabrus Simone, 1996 Modiolus carvalhoi Klappenbach, 1966 Buccinidae Musculus lateralis (Say, 1822) Engina turbinella (Kiener, 1836) Perna perna(Linnaeus, 1758) Pisania pusio (Linnaeus, 1758) Pteriidae Bullidae Pinctada imbricata Röding, 1798 Bulla striata Bruguière, 1792 Semelidae Caecidae Ervilia nitens (Montagu, 1808) Caecum brasilicum de Folin, 1874 Semele sp. Caecum ryssotitum de Folin, 1867 Veneridae Calliostomatidae Gouldia cerina (C. B. Adams, 1845) Calliostoma adspersum (Philippi, 1851) ???? Sp.1 Calliostoma rota Quinn, 1992 ???? Sp.2 Cerithiidae Bittiolum varium (Pfeiffer, 1840) Cerithium atratum (Born, 1778) Cerithiopsidae Retilaskeya emersonii (C. B. Adams, 1839) Columbellidae Anachis fenneliRadwin, 1968 Costoanachis sertulariarim(d'Orbigny, 1839) Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) Columbela mercatoria (Linnaeus, 1758) Mitrella dichroa (G. B. Sowerby I, 1844) Litiopidae Alaba incerta (d'Orbigny, 1841) Modulidae Modulus modulus (Linnaeus, 1758) Muricidae Morula nodulosa (C. B. Adams, 1845) Muricopsis necocheana (Pilsbry, 1900) Stramonita brasiliensis Claremont & D. G. Reid,2011 Phasianellidae Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850)
45
Fissurella rosea (Gmelin, 1791)
Pyramidelidae Boonea jadisi (Olsson & McGinty, 1958) Odostomia laevigata (d'Orbigny, 1841) Turbonilla multicostata (C. B. Adams, 1850) Turbonilla sp. Rissoidae Alvania auberiana (d'Orbigny, 1842) Schwartziella bryere (Montagu, 1803) Schwartziella catesbyana (d'Orbigny, 1842) Tegulidae Tegula viridula (Gmelin, 1791) Turbinidae Astralium latispina (Philippi, 1844)
Tabela 2. Espécies identificadas em cada costão rochoso amostrado na Ilha de São Sebastião, São Paulo (FIG= Figueira; SIN= Sino; VEL= Velasquez; SOM= Sombrio; ITA= Itapema; EUS= Eustáquio; IND= Indaiaúba; ENC= Enchovas).
Espécies Face continental Face oceânica Gastropoda FIG SIN VEL SOM ITA EUS IND ENC Total Alaba incerta 1 31 0 9 4 6 0 3 54 Alvania auberiana 3 8 1 2 71 25 0 0 110 Anachis fenneli 170 212 17 17 62 16 8 25 527 Amphithalamus glabrus 100 0 13 0 0 1 0 0 114 Assiminea succinea 48 1 19 1 3 5 0 1 78 Astralium latispina 1 0 0 0 1 0 0 0 2 Bittiolum varium 26 82 4 18 41 43 1 9 224 Boonea jadisi 1 2 0 0 5 1 0 0 9 Bulla striata 0 0 0 0 3 0 0 0 3 Caecum brasilicum 8 3 5 0 202 22 1 2 243 Caecum ryssotitum 10 3 1 0 89 14 0 1 118 Calliostoma adspersum 0 1 0 0 0 0 0 0 1 Calliostoma rota 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Cerithium atratum 0 1 0 0 13 8 0 0 22 Columbella mercatoria 0 4 0 0 0 0 0 0 4 Costoanachis sertulariarium 1 9 0 0 5 4 0 0 19 Costoanachis sparsa 1 2 0 4 6 4 0 0 17
46
Engina turbinella 0 0 0 0 2 0 0 0 2 Eulithidium affine 26 55 6 99 30 80 85 166 547 Fissurella rosea 7 8 0 26 14 7 3 4 69 Mitrella dichroa 2 29 0 23 4 50 1 7 116 Modulus modulus 0 0 0 0 0 1 0 0 1 Morula nodulosa 0 3 0 0 7 0 0 0 10 Muricopsis necocheana 1 0 0 0 0 0 0 0 1 Odostomia laevigata 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Pisania pusio 2 0 0 0 0 0 0 0 2 Retilaskeya emersonii 6 0 0 0 7 9 3 3 28 Schwartziella bryere 1 1 0 0 3 6 0 0 11 Schwartziella catesbyana 0 0 0 0 8 0 0 0 8 Stramonita brasiliensis 2 8 1 0 5 6 0 1 23 Tegula viridula 1 0 0 0 0 3 0 0 4 Turbonilla multicostata 5 6 0 0 18 0 0 0 29 Turbonilla sp. 0 0 0 0 3 1 0 0 4 Total 423 469 67 199 608 312 102 222 2402 Bivalvia Ervilia nitens 0 0 0 0 8 0 0 0 8 Gouldia cerina 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Chamidae 0 0 0 0 12 3 0 0 15 Leiosolenus appendiculatus 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Modiolus carvalhoi 8 15 1 8 23 4 0 3 62 Musculus lateralis 0 0 0 0 29 14 0 0 43 Perna perna 0 8 1 46 90 6 4 18 173 Pinctada imbricata 54 206 6 177 2681 228 5 1 3358 Semele sp. 0 0 0 0 2 0 0 0 2 Sp1. 0 0 1 67 83 5 0 4 160 Sp2. 0 0 0 0 3 2 0 0 5 Total 62 229 9 291 2933 262 9 26 3828 Total Geral 485 698 76 491 3541 574 111 248 6230
3.1. Hábito alimentar
Entre as espécies de moluscos coletadas, há cinco diferentes tipos de hábito alimentar: carnívoro, parasita, herbívoro/detritívoro, suspensívoro/detritívoro e comedor de depósito. A maioria das espécies de gastrópodes coletadas neste estudo apresenta hábito
47 herbívoro/detritívoro (14 espécies) (Figura 4), seguido pelos hábitos carnívoro (12 espécies) e parasita (4 espécies). Entre as seis espécies mais abundantes, quatro são herbívoras. A herbivoria tem sido reconhecida como fator determinante na relação epífita- hospedeiro, ou aumentando o estabelecimento da macroalga, como conseqüência da eliminação das epífitas (Brawley & Adey, 1981; Duffy, 1990), ou, de forma contrária, causando impacto negativo na biomassa da alga causado pela intensa herbivoria (Duffy,
1990). No estudo realizado por Reis et al. (2003), foi verificado que a presença da alga
Hypnea musciformis como epífita de Sargassum contribuiu positivamente para o crescimento da alga hospedeira por se tornar alvo alimentar preferencial de anfípodes herbívoros. Neste estudo, a maioria das algas epífitas encontradas vivendo sobre o
Sargassum era do gênero Hypnea; como o Sargassum possui produção de metabólitos secundários que reduzem a palatabilidade para os herbívoros (Coimbra 2006), pode ser que estes animais se alimentem, preferencialmente, dessas algas epífitas. Nicotri (1980) afirmou que animais mesoherbívoros (anfípodes, isópodes e pequenos gastrópodes) geralmente preferem se alimentar das algas epífitas do que da macroalga substrato.
Sendo assim, bancos de Sargassum com menor incidência de epífitas, talvez sejam locais menos favoráveis ao estabelecimento de gastrópodes herbívoros. Neste estudo, o local que possuiu a maior incidência de epibiontes (Praia de Itapema), foi o local com maior densidade de indivíduos, muitos destes de hábito herbívoro/detritívoro (A. auberiana, B. varium, C. brasilicum, C. ryssotitum,C. atratum e E. affine). Além disso, os gastrópodes carnívoros se beneficiam da associação de animais epibiônticos sobre as algas; e os piramidelídeos (moluscos parasitas) podem parasitar equinodermos, poliquetas e outros moluscos que também vivem em associação à alga. Dessa forma, é provável que o
Sargassum sirva como fonte indireta de alimento para esta família, abrigando seus possíveis hospedeiros (Veras, 2011). A maioria dos bivalves coletados apresenta hábito suspensívoros/detritívoros (sete espécies), somente os semelídeos são classificados
48 como comedores de depósito (Boss, 1972; Amaral et al., 2006) (Figura 4).
Carnívoros 10,25 5,12 Herbívoros / 30,76 Detritívoros
17,94 Suspensívoro / Detritívoro Comedor de depósito 35,89 Parasita
Figura 4. Porcentagem de espécies em relação ao hábito alimentar apresentado pelas espécies coletadas associadas a Sargassum na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Tabela 3. Espécies de moluscos coletadas associadas a Sargassum na Ilha de São Sebastião, São Paulo, em relação à face coletada e quanto ao hábito alimentar (FC= face continental; FO= face oceânica; HD= herbívoro/detritívoro; C= carnívoro; SD= suspensívoro/detritívoro; CD= comedor de depósito e P= parasita).
Espécies Faces Hábito alimentar Gastropoda FC FO HD C SD CD P
Alaba incerta x x x
Alvania auberiana x x x
Anachis fenneli x x x
Amphithalamus glabrus x x x
Assiminea succinea x x x
Astralium latispina x x x
Bittiolum varium x x x x Boonea jadisi x x
Bulla striata x x
Caecum brasilicum x x x
Caecum ryssotitum x x x
Calliostoma adspersum x x
Calliostoma rota x x
Cerithium atratum x x x
Columbella mercatoria x x
49
Costoanachis sertulariarium x x x
Costoanachis sparsa x x x
Engina turbinella x x
Eulithidium affine x x x
Fissurella rosea x x x
Mitrella dichroa x x x
Modulus modulus x x
Morula nodulosa x x x
Muricopsis necocheana x x x Odostomia laevigata x
Pisania pusio x x
Retilaskeya emersonii x x x
Schwartziella bryere x x x
Schwartziella catesbyana x x
Stramonita brasiliensis x x x
Tegula viridula x x x x Turbonilla multicostata x x x Turbonilla sp. x
Bivalvia
Ervilia nitens x x
Gouldia cerina x x
Chamidae x x
Leiosolenus appendiculatus x x
Modiolus carvalhoi x x x
Musculus lateralis x x
Perna perna x x x
Pinctada imbricata x x x
Semele sp. x x sp1. x sp2. x
3.2. Gatrópodes
Família Columbellidae:
Columbellídeos são tipicamente pequenos, com a maioria das espécies medindo entre 3 e 20 mm de comprimento de concha (Rios, 1994). Os formatos das conchas variam grandemente. Quase todas as espécies possuem dentículos labiais e estrias em
50 espiral na base da concha (no indivíduo adulto). A maioria das espécies é carnívora, embora algumas sejam detritívoras (Columbella mercatoria é considerada uma espécie onívora) (Veras, 2011). Indivíduos dessa família compõem um grupo muito diverso e comum em águas marinhas rasas (de Maintenon, 2008).
Com 683 indivíduos coletados, foi a segunda família mais abundante, mas com o maior número de espécies encontradas: Anachis fenneli, Columbella mercatoria,
Costoanachis sparsa, C. sertulariarium e Mitrella dichroa. Foram encontrados muitos indivíduos jovens da espécie A. fenneli, e os dois exemplares de C. mercatoria coletados também eram jovens, ainda sem crescimento de dentes na região labial (Figura 6). A maioria dos indivíduos das espécies de A. fenneli e, principalmente, de M. dichroa apresentaram incrustações sobre suas conchas; tais incrustações eram principalmente esponjas epibiônticas, as quais davam aos espécimes uma aparência branca. Tal condição é retratada como um ótimo mecanismo de defesa (camuflagem) contra predadores (Hickman et al., 2006). Columbelídeos são comuns em associação com macroalgas, já tendo sido registrados em diversos trabalhos (Alves & Araújo, 1999;
Chemello & Milazzo, 2002; Güth, 2004; Muniz, 2008; Cardins, 2009; Lacerda et al., 2009;
Leite et al., 2009; Veras, 2011; Almeida 2011). Jacobucci et al. (2006) registraram a presença de quatro espécies de columbelídeos associados a Sargassum para a Ilha de
Queimada Pequena no Litoral Sul do Estado de São Paulo. Veras (2011) comentou que é possível que as espécies de columbelídeos se alimentem das colônias de briozoários que vivem sobre a alga, assim como de outros pequenos invertebrados que podem, ocasionalmente, estar entre seus ramos. Com exceção da espécie C. mercatoria que só ocorreu na face continental (Praia do Sino), todas as outras espécies ocorreram em ambas as faces da ilha (Tabela 2). A maior abundância de columbelídeos ocorreu nos períodos de coleta com temperatura mais elevada (Figura 5).
51
46
150 Agosto (2011) 286 Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013)
205
Figura 5. Abundância de indivíduos pertencentes à família Columbellidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Figura 6. Espécies da família Columbellidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Anachis fenneli; B) Costoanachis sertulariarium; C) Costoanachis sparsa; D) Columbella mercatoria e E) Mitrella dichroa.
Família Pyramidellidae
Esta família compreende um grupo grande de microgastrópodes marinhos que são ectoparasitas de outros invertebrados (Pimenta, 2012). A família apresenta distribuição
52 cosmopolita, desde regiões entremarés até regiões profundas, sendo uma das maiores famílias de moluscos com mais de seis mil espécies descritas (Peñas & Rolán, 1998) e mais de 300 gêneros e subgêneros (Schander et al., 1999). Os piramidelídeos, de modo geral, se alimentam de fluidos corporais de invertebrados, tais como poliquetas, outros moluscos e equinodermos (Robertson & Mau-Lastovicka, 1979).
Neste estudo esta família foi representada por quatro espécies: Boonea jadisi,
Odostomia laevigata, Turbonilla multicostata e Turbonilla sp. (Figura 8). Os indivíduos do gênero Turbonilla encontrados estavam em fase juvenil. A maioria dos piramidelídeos foi coletada em períodos de temperatura mais elevada (Figura 7), e com exceção do único indivíduo de O. laevigata encontrado na praia de Itapema na face oceânica, os demais representantes desta família foram coletados na face continental (Tabela 2). Os pyramidelideos também são comuns em bancos de macroalgas, já tendo sido registrados em diversos trabalhos (Montouchet, 1979; Sánchez-Moyano et al., 2000; Chemello &
Milazzo, 2002; Jacobucci et al., 2006; Lacerda et al., 2009; Leite et al., 2009; Almeida,
2007; 2011; Veras, 2011).
3
Agosto (2011) 19 Março (2012) 16 Agosto (2012) Fevereiro (2013)
5
Figura 7. Abundância de indivíduos pertencentes à família Pyramidellidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
53
Figura 8. Espécies da família Pyramidellidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Boonea jadisi; B) Odostomia laevigata; C) Turbonilla multicostata e D) Turbonilla sp.
Família Rissoidae
De acordo com Fretter & Graham (1978), a maior diversidade de espécies dessa família é encontrada na zona litoral baixa e no raso sublitoral, onde a grande maioria ocorre associada a algas, sob rochas, corais, ou outros locais que proporcionam abrigo
(esconderijo). Em geral, rissoídeos que vivem em algas são altamente móveis, e possuem uma glândula mucosa pediosa posterior bem desenvolvida e muitas vezes são pigmentadas. Espécies que possuem essa glândula têm a capacidade de secretar fios de muco e suspender-se, o que se torna um mecanismo de locomoção através dos fios
(Fretter & Graham, 1978). No geral, os rissoídeos tem um ciclo de vida anual (Ponder,
1984) e apresentam distribuição cosmopolita, ocorrendo em todos os mares do mundo.
Alguns gêneros como: Alvania e Schwartziella, por possuirem larvas planctotróficas, possuem espécies amplamente distribuídas (Ponder, 1984; Rios, 1994), e foram encontrados neste estudo.
Foram coletadas três espécies desta família: Alvania auberiana, Schwartziella bryere e Schwartziella catesbeyana (Figura 10). Rissoídeos associados a algas já foram
54 relatados em diversos estudos (Chemello & Milazzo, 2002; Cardins, 2009; Lacerda et al.,
2009; Leite et al., 2009; Almeida, 2011; Veras, 2011). Nos trabalhos de Leite et al. (2009) e Veras (2011), a espécie A. auberiana apresentou alta frequencia nas amostras, semelhante ao encontrado neste estudo, onde foi registrado a presença de 110 indivíduos desta espécie. Com exceção da espécie S. catesbeyana, que só foi encontrada na praia de Itapema na face oceânica, as demais espécies foram encontradas em ambas as faces, porém, com maior frequência na face oceânica (Tabela 2). A maioria dos indivíduos desta família foi coletada nos períodos mais quentes de coleta, em especial no último período
(Figura 9). O grande número de moluscos nesta coleta se deve à espécie A. auberiana.
3 5 9
Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 110
Figura 9. Abundância de indivíduos pertencentes à família Rissoidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
55
Figura 10. Espécies da família Rissoidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Alvania auberiana; B) Schwartziella catesbyana e C) Schwartziella bryere.
Família Muricidae
Os membros desta família são popularmente conhecidos pelo nome murex. São encontrados principalmente em águas rasas e são predadores ativos, geralmente se alimentando de outros moluscos e cracas (Houart, 1995b; Tan, 1997; Merleet al., 2011).
Alguns deles possuem grandes dimensões e suas conchas possuem formas e cores pouco usuais, o que faz delas objetos de coleção e de decoração de interiores.
Neste estudo foram encontradas três espécies desta família: Morula nodulosa,
Muricopsis necocheana e Stramonita brasiliensis (Figura 12). A maior abundância de espécimes desta família foi coletada no último período de amostragem (Figura 11) e se deve principalmente à espécie S. brasiliensis, a qual foi representada por 17 indivíduos em diferentes estágios de crescimento (Figura 12). Esta situação também foi observada por Santos & Boehs (2011). O único indivíduo de M. necocheana foi encontrado na praia de Figueira, na face continental, enquanto as demais espécies ocorreram em ambas as faces (Tabela 2), sendo S. brasiliensis a melhor distribuída (11 indivíduos na face
56 continental e 12 na face oceânica, com ocorrência em quase todas as praias amostradas).
As espécies desta família são comumente encontradas em zonas do mediolitoral dos costões rochosos, porém, possuem alta mobilidade. Durante o dia, a exposição direta ao sol em locais mais altos nas rochas pode aumentar as chances de desidratação, sendo mais vantajoso para os indivíduos, nesses períodos, permanecerem em locais mais baixos e submersos (Levinton, 1995; Santos & Boehs, 2011), tais como bancos de algas do infralitoral. Apesar desta característica, não é comum espécies desta família serem encontradas associadas a algas. Porém devido a quantidade de indivíduos jovens de S. brasiliensis encontrados neste estudo, pode ser que esta espécie, e outras desta família, usem o banco de algas como berçário. A espécie S. brasiliensis possui distribuição agregada, sendo uma das espécies animais mais conspícua da região entremarés da maioria dos costões do litoral paulista (Oliveira Filho & Mayal, 1976; Guerrazzi, 1987;
Magalhães, 2000; Duarte & Guerrazzi, 2004).
2 3
Agosto (2011) Março (2012) 20 9 Agosto (2012) Fevereiro (2013)
Figura 11. Abundância de indivíduos pertencentes à família Muricidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
57
Figura 12. Espécies da família Muricidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Morula nodulosa; B) Muricopsis necocheana; C, D e E) diferentes estágios de crescimento da espécie Stramonita brasiliensis.
Família Caecidae
Os moluscos da família Caecidae são animais de tamanho pequeno, medindo entre 1 a 5 mm e estão amplamente distribuídos nas regiões tropicais das Américas (Rios,
1994). A concha é pequena, tubular, curvada e aberta na extremidade anterior. São encontrados em bancos de algas e, principalmente, nos interstícios de sedimentos arenosos, exercendo importante papel na cadeia alimentar, ingerindo diatomáceas, detritos, e são presas de crustáceos e de moluscos carnívoros (Mello & Maestrati, 1986).
Com 361 moluscos coletados, foi a terceira família mais representativa em número de indivíduos, porém somente duas espécies foram encontradas: Caecum brasilicum com
58
243 indivíduos e C. ryssotitum com 118. As espécies ocorreram em ambas as faces da ilha, contudo a maioria foi encontrada na face oceânica, em especial nas praias de
Itapema e Eustáquio (Tabela 2). Na segunda coleta (março de 2012) muitas frondes das praias de Itapema e Eustáquio continham bastante sedimento retido entre seus ramos
(observação pessoal), e foi a coleta onde foi encontrado o maior número de indivíduos desta família (Figura 13). Estas praias ficam na face oceânica onde a movimentação das ondas é mais turbulenta, fazendo com que o sedimento fique em suspensão entrando em contato com as algas. Devido ao formato tubular peculiar destas espécies, a ocorrência destes animais em locais com sedimento é favorecida (Abbott, 1974). Estes resultados corroboram a observação de Almeida (2007), que verificou que a presença desses microgastrópodes nas amostras de algas pode estar relacionada à retenção de sedimento sobre e entre os ramos da alga, resultante da movimentação das ondas. Estas espécies são comuns aos bancos de algas, já sendo verificadas em outros trabalhos em associação com algas (Güth, 2004; Almeida, 2007; 2011; Lacerda, 2009; Veras, 2011).
58
111 Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 18 174
Figura 13. Abundância de indivíduos pertencentes à família Caecidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
59
Figura 14. Espécies da família Caecidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Caecum brasilicum; B) C. ryssotitum.
Família Phasianellidae
A família Phasianellidae Swaisson, 1840, inclui pequenos moluscos de concha normalmente oval, não ultrapassando dez milímetros de extensão (Robertson, 1958). Os representantes do gênero Eulithidium são comumente encontrados em fendas de corais, gramas e macroalgas, na zonal entremarés até 50 metros da costa (Robertson, 1958).
Possuem ampla distribuição geográfica, sendo encontrados na Carolina do Norte, Flórida,
Caribe, Bahamas, Antilhas e Brasil (Robertson, 1958). Espécies do gênero Fissurella possuem um formato achatado dorso-ventral em suas conchas, e a perfuração apical é uma das características mais marcantes da concha e tende a ampliar conforme o crescimento do animal (Mclean, 1984) (Figura 16). A maioria das espécies de Fissurella é limitada à zona entremarés (Mclean, 1984).
Com 614 moluscos coletados, foi a família mais representativa em número de indivíduos, porém foi representada somente por duas espécies: Eulithidium affine e
Fissurella rosea, sendo E. affine a mais abundante entre as duas, e a mais abundante
60 entre todos os gastrópodes encontrados durante todo o estudo (Tabela 2). As espécies ocorreram em ambas as faces da ilha, porém a maioria foi encontrada na face oceânica, em especial nas Praias de Enchovas e Sombrio (Tabela 2), e ocorreram em maior quantidade nos períodos de temperatura mais alta (Figura 15). Ambas as espécies são herbívoras. Eulithidium affine já foi verificada em diversos estudos de fauna associada a algas (Dutra, 1988; Montouchet, 1979; Alves & Araújo, 1999; Tanaka & Leite, 2003;
Nogueira et al., 2003; Güth, 2004; Diniz, 2005; Silva et al., 2007; Lacerda et al., 2009;
Leite et al., 2009; Almeida; 2011; Veras, 2011). Eulithidium affine já foi identificada como espécie dominante em rodófitas (Dutra, 1988; Diniz, 2005), feófitas (Montouchet, 1979;
Tanaka & Leite, 2003; Güth, 2004) e angiospermas (Alves & Araújo, 1999).
Fissurella rosea também é considerada frequente ao longo da costa brasileira, sendo registrada neste estudo em todos os períodos de coleta, não tendo sido encontrada apenas na Praia de Velasquez (Tabela 2). Espécimes do gênero Fissurella já foram relatados em associação com algas em outros estudos (Jacobucci et al., 2006; Lacerda et al., 2009; Leite et al., 2009; Veras, 2011; Fernandes, 2014). Neste estudo, foram encontrados indivíduos jovens, com concha de consistência frágil. Com isso, é possível, portanto, que a alga atue como um local de assentamento ou de abrigo para esses animais, até atingirem estruturas mais rígidas que permitam a fixação diretamente sobre o substrato rochoso (Veras, 2011).
61
63
197 Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) 280 Fevereiro (2013) 74
Figura 15. Abundância de indivíduos pertencentes à família Phasianellidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Figura 16. Espécies da família Phasianellidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Fissurella rosea e B) Eulithidium affine.
Família Cerithiidae
Ceritídeos são cosmopolitas, encontrados em bolsões de areia, recifes de corais, substratos rochosos cobertos com areia e associados a algas (Strong et al., 2011). A maioria das espécies é encontrada em zonas temperadas e possuem hábito herbívoro/detritívoro (Strong et al., 2011).
62
Neste estudo foram encontradas as espécies Bittiolum varium e Cerithium atratum.
Neste estudo, B. varium ficou entre as espécies mais abundantes, com 224 indivíduos coletados. Bittiolum varium apresentou ocorrência em ambas as faces da ilha e em todas as praias coletadas, e foi mais abundante nos períodos de coleta com temperaturas mais elevadas (Figura 17). A elevada abundância e frequência de B. varium em associação com algas, também foi destacada por Montouchet (1979), Alves & Araújo (1999), Güth
(2004); Leite et al. (2009) e Veras (2011).
Cerithium atratum não foi muito abundante, porém, dos 22 indivíduos encontrados, somente dois estavam em fase adulta, os demais eram todos jovens. Apenas um indivíduo foi encontrado na face continental, os demais foram encontrados na face oceânica. A maioria foi registrada nos períodos de coleta com temperaturas mais elevadas, sendo 17 só na última coleta (fevereiro de 2013) (Figura 17), onde todos os indivíduos encontravam-se em fase juvenil. Esta espécie também já foi encontrada associada a algas em outros estudos (Leite et al., 2009; Almeida, 2011; Veras, 2011).
46 Agosto (2011) Março (2012) 32 129 Agosto (2012) Fevereiro (2013) 39
Figura 17. Abundância de indivíduos pertencentes à família Cerithiidae nos quatro períodos de coleta estudados na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
63
Figura 18. Espécies da família Cerithiidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Bittiolum varium e B) Cerithium atratum.
Família Calliostomatidae
Espécies desta família possuem distribuição cosmopolita, e habitam desde profundidades entremarés até batiais (Clench & Turner, 1960; Hickman & Mclean, 1990).
Estão presentes em substratos consolidados e inconsolidados, algumas em associação com algas, mas normalmente são encontrados próximos a invertebrados sésseis, como esponjas, tunicados e celenterados (Hickman & Mclean, 1990). No Oeste do Atlântico, uma grande diversidade é encontrada, com quase 100 espécies, 18 ocorrendo em águas brasileiras (Clench & Turner, 1960; Quinn, 1992; Rosenberg, 2009).
Duas espécies desta família foram encontradas: Calliostoma adspersum e C. rota
(Figura 19). Ambas foram coletadas no último período de amostragem (fevereiro de 2013) e somente um indivíduo de cada uma. Calliostoma adspersum foi coletada na Praia do
Sino (face continental) e a C. rota na Praia de Itapema (face oceânica) (Tabela 2). Rueda
& Salas (2003) encontraram indivíduos do gênero Calliostoma associados à alga
64
Caulerpa prolifera. Porém, devido à escassez de trabalhos relatando essas espécies em associação com algas, acredita-se que elas tenham sido encontradas associadas a
Sargassum ao acaso, utilizando a alga como local de abrigo, ou tendo sido arrastadas pela maré.
Figura 19. Espécies da família Calliostomatidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Calliostoma adspersum e B) C. rota.
Família Buccinidae
Apresenta distribuição cosmopolita, e atualmente há mais de 200 gêneros e subgêneros, com espécies que habitam uma grande variedade de ambientes marinhos
(Hayashi, 2005; Kos´yan & Kantor, 2007). Apresentam tamanhos entre 1-30 cm de comprimento, com conchas espirais fusiformes, com largas aberturas e com um distinto canal sinfonal (Kozloff, 1990; Brusca & Brusca 2003). Bucinídeos são carnívoros, se alimentam de ouriços, crustáceos e bivalves (Kozloff, 1990). Neste estudo, foram encontradas duas espécies: Engina turbinella e Pisania pusio, sendo apenas dois indivíduos de cada uma (Figura 20).
Pisania pusio foi encontrada na terceira coleta (agosto de 2011) na Praia de
65
Figueira (face continental) e a espécie E. turbinella foi coletada na segunda (março de
2012) na Praia de Itapema (face continental) (Tabela 2). Acredita-se que essas espécies tenham sido encontradas ao acaso em associação à alga devido à escassez de estudos registrando a ocorrência delas a esse ambiente. Podem ter chegado ao Sargassum por arrasto ou usando este habitat como refúgio e/ou local para alimentação.
Figura 20. Espécies da família Buccinidae coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Engina turbinella; B) Pisania pusio
Família Turbinidae
Foi coletada a espécie Astralium latispina, pertencente a esta família. É uma espécie herbívora, ocorre na região entremarés, essencialmente sob rochas ou corais
(Monteiro & Coelho, 2002), sendo endêmica para a costa do Brasil (Rios, 1994).
Apresenta concha com espirais achatadas, com expansões pendendo de suas suturas
(Monteiro & Coelho, 2002) (Figura 23A).
Foram encontrados dois indivíduos desta espécie, em duas coletas distintas, porém ambas em períodos de temperaturas mais elevadas (março de 2012 e fevereiro de
66
2013), nas Praias de Itapema e Figueira (Tabela 2). Foi relatado ser muito abundante em associação com a alga vermelha Plocamium brasiliense (Pereira et al., 2002), e também já foi encontrada em associação à alga verde Caulerpa racemosa (Leite et al., 2009).
Família Tegulidae
Foi coletada a espécie Tegula viridula pertencente a essa família. Esta espécie é comumente encontrada em regiões entremarés de águas rasas ao longo dos costões do canal de São Sebastião (Migotto et al., 1993; Denadai & Amaral, 1999; Magalhães, 2000).
É uma espécie herbívora e se alimenta de algas incrustadas (Moreira-filho, 1990).
Foram coletados quatro indivíduos dessa espécie, em três, das quatro coletas realizadas (agosto 2011, agosto 2012 e fevereiro de 2013). Três, dos quatro indivíduos foram encontrados na Praia de Eustáquio (face oceânica) e um na Praia de Figueira (face continental) (Tabela 2). Já foi registrada em outros estudos sobre fauna associada a algas
(Denadai et al., 2004; Güth, 2004; Silva et al., 2007; Leite et al., 2009; Veras, 2011). São comumente encontrados em locais com sedimento arenoso, ou sob as rochas do costão
(Migotto et al., 1993; Denadai & Amaral, 1999; Magalhães, 2000), dessa forma, pode ser que o gastrópode T. viridula utilize esse ambiente apenas como local de alimentação, ou proteção.
Família Modulidae
Essa família é constituída apenas pelo gênero Modulus, e possui cerca de seis espécies (Houbrick, 1980). Apresenta ocorrência em locais de águas rasas e regiões tropicais e subtropicais (Houbrick, 1980). Indivíduos desta família são epifaunais, de
67 hábito alimentar herbívoro e possuem conchas de 10 a 25mm (Houbrick, 1980). Foi coletado apenas um exemplar durante a primeira coleta, na Praia de Figueira (Tabela 2).
Cunha & Miyaji (2011) registraram sua ocorrência para a região do Litoral Norte de São
Paulo. Acredita-se que a ocorrência dessa espécie associada ao Sargassum foi acidental.
Família Bullidae
Bulla striata, é um gastrópode opistobrânquio. Opistobrânquios caracterizam-se pela perda parcial ou completa de suas conchas quando atingem a fase adulta, e pelo significativo processo de destorção da massa corpórea. Porém, a espécie Bulla striata é um dos poucos opistobrânquios que possuem concha ainda na fase adulta (Silva, 2011).
Essa espécie habita fundos de areia com lama da zona entre marés, até profundidades de
15m. Sua distribuição é bastante ampla, se estendendo desde a América do Norte até o sul do Atlântico, e no Brasil está presente em toda a costa (Rios, 1994; Silva, 2011).
Foram coletados três indivíduos de B. striata (Figura 20D), todos na Praia de
Itapema (Tabela 2), dois durante a segunda coleta, e um na terceira. Todos os três exemplares encontravam-se em fase juvenil. Rueda & Salas (2003); Silva et al. (2007) e
Leite et al. (2009) encontraram esta espécie associada a algas do gênero Caulerpa nos
Estados do Rio de Janeiro e de São Paulo (Litoral Norte), respectivamente, e também em baixa frequência. Silva et al. (2011), relatou que foi observado desovas de B. striata sob macroalgas do gênero Ulva, formando um tufo sobre elas. Isto, somado à preferência ambiental por locais de substrato inconsolidado por indivíduos adultos, acredita-se que estas espécies utilizem as algas como local de reprodução e desenvolvimento juvenil.
Além disso, B. striata é uma espécie herbívora, podendo utilizar este ambiente também como local para alimentação.
68
Família Litiopidae
Espécies do gênero Alaba são indivíduos pequenos, não excedendo os 25mm de comprimento, e possuem conchas cônicas, finas e quase transparentes, de coloração branca-bege com pontoações marrons e vermelhas (Houbrick, 1987). Além disso, são espécies muito ativas que se movem rapidamente nas algas (Houbrick, 1987) e possuem hábito herbívo/detritívoro.
Ao todo foram coletados 54 indivíduos, em ambas as faces (Tabela 2), e em todos os períodos de coleta (Figura 23E). Porém, sua maior abundância ocorreu no último período. Esta espécie já foi registrada por outros autores em associação com algas.
Almeida (2007) encontrou em grande abundância essa espécie em associação a
Sargassum no Estado de Pernambuco. Alves & Araújo (1999) também encontraram esta espécie associada à Halodule wrightii.
2
12 Agosto (2011) 25 Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 15
Figura 21. Abundância de indivíduos coletadado gastrópode Alaba incerta nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
69
Família Cerithiopsidae
Esta família é composta por espécimes de tamanho pequeno (até 17mm), e possuem conchas com espiral alta e estreita, as espiras possuem nódulos em conta, e a protoconcha geralmente diverge em coloração do restante da concha (Marshall, 1978). Os
Cerithiopsídeos possuem distribuição ampla nos mares tropicais, porém sua ocorrência é mais abundante nas proximidades de esponjas, e em profundidades até 200m (Marshall,
1978).
Foram coletados 28 indivíduos da espécie Retilaskeya emersonii, encontrados em ambas as faces (Tabela 2) e com ocorrência em todas as coletas, porém sua maior abundância ocorreu na última coleta (Figura 22). Esta espécie foi encontrada associada à alga Caulerpa racemosa na região do Litoral Norte de São Paulo por Leite et al. (2009).
Outros autores encontraram espécies do gênero Retilaskeya associadas a diferentes algas (Chemello & Milazzo, 2002; Rueda & Salas, 2003; Silva et al., 2007; Veras, 2011).
Devido ao fato de ser um gastrópode carnívoro e ter preferência alimentar por esponjas
(Marshall, 1978), a sua ocorrência neste estudo pode estar relacionada ao fato de que esponjas epibiônticas ocorrem associadas a Sargassum, e possivelmente encontram nesse habitat local seguro para alimentação.
70
3 Agosto (2011) 4 Março (2012) Agosto (2012) 16 5 Fevereiro (2013)
Figura 22. Abundância de indivíduos coletadosdo gastrópode Retilaskeya emersonii nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Figura 23. Espécies de gastrópodes coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Astralium latispina; B) Tegula viridula; C) Modulus modulus; D) Bulla striata; E) Alaba incerta e F) Retilaskeya emersonii.
71
Família Assimineidae
As espécies do gênero Assiminea estão incluídas nesta família e possuem distribuição ampla em regiões tropicais e subtropicais (Abbott, 1958; Rios, 1994). São espécimes de tamanho diminuto, alguns adultos não excedem os 3mm (Abbott, 1958).
Segundo Rios (1994), a espécie A. succinea é encontrada na região entre marés, no lodo e em associação com algas, mas também ocorre em água salobra. É encontrada no
Brasil nos seguintes Estados: Bahia, São Paulo, Espírito Santo e Rio de Janeiro (Rios,
1994). Informações sobre esta espécie são escassas, uma vez que a maior parte dos artigos existentes sobre ela são muito antigos.
Foram encontrados ao todo 78 indivíduos, os quais ocorreram em ambas as faces da ilha, porém em maior abundância na face continental (Tabela 2), e só não ocorreu na primeira coleta. Sua maior abundância foi durante o último período de amostragem
(Figura 24). A concha de A. succinea é globosa, de coloração marrom, translúcida, com lábio externo espesso (Figura 26A).
0
10 Agosto (2011)
15 Março (2012) Agosto (2012) 53 Fevereiro (2013)
Figura 24. Abundância de indivíduos coletadosdo gastrópode Assiminea succinea nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
72
Família Barleeidae
Foi coletada a espécie Amphithalamus glabrus, a qual pertence a esta família.
Espécies do gênero Amphithalamus, são herbívoras e ocorrem na zona entremarés, em bancos de algas e em sedimentos próximos a algas (Olabaria & Chapman, 2001a).
Amphithalamus glabrus foi recentemente descrita por Simone (1996) para a região de São
Sebastião. Possui concha bem pequena, medindo até 1,2mm, formato globoso, de coloração marrom clara a escura (Figura 23B).
Esta espécie ocorreu em abundância nas amostras, com um total de 114 indivíduos coletados. Amphithalamus glabrus apresentou ocorrência em ambas as faces, porém em maior abundância na face continental (Tabela 2) e, principalmente, no último período de amostragem (Figura 25). Essa espécie é muito similar em aparência e biologia
à Assiminea succinea, também encontrada neste estudo (Figura 26B), e ambas as espécies ocorreram em maior abundância nas Praias de Figueira e Velásquez (Tabela 2), e não houve registro de ambas para a primeira coleta (Figura 24 e 25). Leite et al. (2009) encontrou A. glabrus, em abundância, associado à C. racemosa, e relatou que a ocorrência dessa espécie pode estar associada ao sedimento retido nas algas.
0
10 8 Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 96
Figura 25. Abundância de indivíduos coletadosdo gastrópode Amphithalamus glabrus nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
73
Figura 26. Espécies de gastrópode coletadas associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Assiminea succinea e B) Amphithalamus glabrus.
3.3. Bivalves
Família Chamidae
Espécies desta família são animais marinhos suspensívoros, epifaunais (Bernard,
1976). Suas conchas podem medir até 115 mm, são bem espessas, com formato arredondado irregular, e na fase adulta ficam fixas ao substrato (normalmente rochas)
(Yonge, 1967; Bernard, 1976; Mikkelsen & Bieler, 2007). Suas conchas podem ser bem coloridas em tons de vermelho, rosa, roxo, amarelo, marrom ou verde (Mikkelsen & Bieler,
2007). Oito espécies dessa família já foram registradas para o Brasil (Rios, 1994).
Foram encontrados 15 indivíduos somente na última coleta (fevereiro de 2013), nas Praias de Itapema (12) e Eustáquio (3), ambas do lado oceânico da ilha (Tabela 2).
Não foi possível a identificação em nível específico ou genérico, devido ao estágio muito juvenil o qual foram encontrados os exemplares (Figura 27). Devido ao fato da literatura existente sobre essa família relatar a ocorrência e preferências ambientais das espécies dessa família para locais rochosos, acredita-se que os jovens dessas espécies possam utilizar esse ambiente como local de proteção até desenvolverem-se a uma fase mais
74 adulta, já que os exemplares coletados neste estudo todos possuíam conchas muito frágeis.
Figura 27. Espécimes pertencentes à família Chamidae coletados associados à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Família Mytilidae
Esta família é constituída por um grupo diverso de bivalves amplamente distribuídos em ecossistemas marinhos, e atualmente possui 40 gêneros e cerca de 400 espécies (Péres-García et al., 2014). Os mitilídeos podem medir até 100 mm, são antero- posteriormente alongados e possuem hábito suspensívoro (Mikkelsen & Bieler, 2007).
Geralmente possuem bisso (estrutura que fixa o bivalve ao substrato) e formam densas agregações em águas rasas (Mikkelsen & Bieler, 2007). O termo mexilhão é comumente utilizado na denominação de diversas espécies de bivalves pertencentes a esta família
(Carmo et al., 1984). Ao todo foram encontrados 272 mitilídeos pertencentes a quatro espécies: Leiosolenus appendiculatus; Modiolus carvalhoi; Musculus lateralis e Perna perna (Figura 31).
75
Leiosolenus appendiculatus
O gênero Leiosolenus apresenta distribuição cosmopolita, porém sua maior abundância ocorre nas regiões tropicais e subtropicais (Turner & Boss, 1962). Esta espécie possui concha cilíndrica-alongada, inflada com coloração amarela/marrom e normalmente é encontrada vivendo parcialmente enterrada em rochas e corais (Mikkelsen
& Bieler, 2007). Segundo Appukuttan (1976), as espécies do gênero Leiosolenus causam grandes danos a corais, pois elas fazem furos nestes locais para morar (Scott, 1988).
Neste estudo foi encontrado apenas um exemplar de L. appendiculatus na última coleta (fevereiro de 2013) na Praia de Itapema. A ocorrência deste bivalve associado a
Sargassum, muito provavelmente, foi acidental devido à história de vida do animal e à bibliografia existente.
Modiolus carvalhoi
Foram coletados 55 indivíduos desta espécie, que apresentaram distribuição homogênea de ocorrência, tanto geográfica quanto sazonal. Modiolus carvalhoi foi bem representado em ambas as faces da ilha, só não ocorreu na Praia de Indaiaúba, e sua maior abundância ocorreu na Praia de Itapema (Tabela 2). Foi coletado nos quatro períodos de coleta, possuindo uma leve prevalência nos períodos de temperatura mais alta (Figura 28). Segundo Rios (1994), M. carvalhoi só ocorre nas regiões Sul e Sudeste do Brasil, não ocorrendo nas demais localidades banhadas pelo oceano Atlântico.
Jacobucci et al. (2006), Lacerda et al. (2009) e Fernandes (2014) registraram a ocorrência dessa espécie em associação a algas no Litoral Sul de São Paulo, no Litoral do Paraná e no Litoral Norte de São Paulo, respectivamente.
76
20 18 Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 10 14
Figura 28 Abundância de indivíduos coletados do bivalve Modiolus carvalhoi nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Musculus lateralis
Indivíduos dessa espécie comumente encontram-se associados a esponjas e tunicados (Veras, 2011). Possui ocorrência para o Atlântico Oeste, da Carolina do Norte
(Estados Unidos-US) até o Sul do Brasil (Mikkelsen & Bieler, 2007). Possuem conchas ovais, infladas, frágeis e translúcidas, medindo de 5 mm a 12 mm quando adultas.
Foram coletados 43 indivíduos, todos na face oceânica, ocorrendo somente nas
Praias de Itapema e Eustáquio (Tabela 2). Não houve registro de ocorrência na primeira coleta, e a maior abundância foi registrada para o último período de amostragem (Figura
29). Bivalves do gênero Musculus já foram registrados em outros estudos sobre algas
(Montouchet, 1979; Sánchez-Moyano et al., 2000; Chemello & Milazzo, 2002; Rueda &
Salas, 2003; Jacobucci et al., 2006; Veras, 2011; Fernandes, 2014).
77
0 1
11 Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012)
31 Fevereiro (2013)
Figura 29. Abundância de indivíduos coletadosdo bivalve Musculus lateralis nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Perna perna
Perna perna apresenta distribuição desde a Ilha Margarita e Cumaná (Venezuela) até a Ilha de Lobos e Punta del Este (Uruguai), sendo abundante no Brasil entre os
Estados do Rio de Janeiro e de Santa Catarina (Klappenbach, 1964; Beauperthuy,
1967a). Vivem presos pelo bisso a substratos duros da zona entremarés, tanto em locais com forte arrebentação, quanto em locais abrigados, sendo, porém, mais abundantes em locais com forte exposição a ondas (Henriques, 2004). As “colônias” desses mexilhões, fixadas aos costões rochosos, são chamadas “bancos naturais”, constituindo um rico ecossistema que abrange não só os mexilhões, mas também um grande número de organismos vegetais e animais que vivem a eles associados (Henriques, 2004).
Foram encontrados 173 indivíduos, sendo 164 na face oceânica e apenas nove na face continental (foi ausente apenas na Praia de Figueira) (Tabela 2). A maioria dos indivíduos foi coletada nos períodos de coleta com temperatura mais elevada (Figura 30).
Porém, na coleta de agosto de 2011 foi registrado um número alto de indivíduos. Lacerda
78
(2009) também registrou a ocorrência desse bivalve em todas as estações do ano, inferindo assim que esta espécie tenha reprodução contínua durante o ano todo e tenha o fital como local de abrigo contra predadores e intempéries. Segundo Narchi & Galvão-
Bueno (1997), P. perna passa o desenvolvimento inicial nos bancos de algas e quando adulto se fixa a substratos duros. Neste estudo, a espécie foi representada exclusivamente por juvenis ainda sem bisso (Figura 31D) e em todos os períodos de coleta; fato também observado por outros (Masunari, 1982; Dutra, 1988; Lacerda, 2009), contribuindo assim para a hipótese do uso do Sargassum como berçário para essa espécie.
Agosto (2011) 71 67 Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 4 31
Figura 30. Abundância de indivíduos coletados do bivalve Perna perna nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
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Figura 31. Espécies coletadas da família Mytilidae, associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Leiosolenus appendiculatus; B) Modiolus carvalhoi; C) Musculus lateralis e D) Perna perna.
Família Pteriidae
Esta família inclui um grupo de espécies conhecidas como “pearl oysters”, ou,
“ostras que produzem pérolas”, e compreendem três gêneros: Pteria Scopoli, 1777,
Pinctada Röding, 1798 e Electroma Stoliczka, 1871 (Clemam, 2008). Espécies do gênero
Pinctada são amplamente distribuídas entre o Indo-pacífico e o Oeste do Atlântico, em regiões tropicais e subtropicais de águas rasas (Lodeiros et al., 1999; Strack, 2008).
Neste estudo foi encontrada grande abundância da espécie Pinctada imbricata (Figura
30). Esta espécie possui concha com formato circular a quadrangular, comprimida, com espinhos radiais que sobressaem à concha (Mikkelsen & Bieler, 2007). Indivíduos dessa espécie podem viver presos a rochas e a corais pelos seus bissos, ou livres, em bancos de areia e de algas de águas rasas (Lodeiros et al., 1999; Rios, 1994).
Foram encontrados ao todo 3.358 indivíduos de P. imbricata. Teve ocorrência em
80 todas as praias amostradas e em todos os períodos de coleta, porém, sua maior representatividade foi na face oceânica (com 3.092 indivíduos) e durante a última coleta
(Tabela 2; Figura 32). Pouquíssimos indivíduos adultos foram encontrados, sendo quase a totalidade deles referente a indivíduos jovens, com conchas translúcidas e de aspecto frágil. Veras (2011) verificou que houve uma correlação positiva da abundância de P. imbricata com períodos de coleta chuvosos. De forma semelhante, P. imbricata atingiu valores altíssimos de ocorrência na última coleta, período que sucessedeu a incidência de chuvas na região de Ilha Bela.
41 32 21
Agosto (2011) Março (2012) Agosto (2012) Fevereiro (2013) 3283
Figura 32. Abundância de indivíduos coletados do bivalve Pinctada imbricata nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
81
Figura 33. Espécie Pinctada imbricata, pertencente à família Pteriidae coletada associada à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
Família Semelidae
Esta família possui pelo menos nove gêneros, com aproximadamente 60 espécies
(Amaral et al., 2006). Para o Brasil são registrados quatro gêneros: Semele, Abra,
Cumingia e Ervilia (Rios, 1994). Os semelídeos possuem conchas orbiculares a oval alongada, de tamanhos variados, com a margem anterior arredondada e às vezes possuem estrias radiais (Rios, 1994). A maioria das espécies é comedora de depósito, de
águas quentes e rasas (Boss, 1972; Amaral et al., 2006).
Neste estudo foram encontrados oito indivíduos da espécie Ervilia nitens e dois exemplares do gênero Semele sp. (Figura 34), que pela fase juvenil a qual se encontravam, não foi possível realizar a identificação em nível específico. Todos os indivíduos dessas duas espécies foram coletados na praia de Itapema durante o último período de amostragem (Tabela 2). Silva et al. (2007) registrou a ocorrência de indivíduos do gênero Semele em associação com algas para o Estado do Rio de Janeiro.
82
Figura 34. Espécies coletadas da família Semelidae, associadas à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Semele sp. vista externa B) Semele sp. vista interna e C) Ervilia nitens.
Família Veneridae
Estima-se que existam cerca de 500 espécies viventes desta família, pertencentes a doze subfamílias (Canapa et al., 1996). Esta diversidade está relacionada à grande variedade de habitats para os quais estão adaptados, como praias arenosas, areno- lodosas, manguezais e fundos arenosos em ambientes coralíneos (Cantera, 1991). No
Brasil foram registradas 35 espécies de venerídeos, pertencentes a 14 gêneros e sete subfamílias (Rios, 1994). Desse total, 24 espécies, treze gêneros e sete subfamílias têm distribuição que inclui a costa do Estado de São Paulo (Rios, 1994). Neste estudo foi encontrada a espécie Gouldia cerina (Figura 35).
Apenas um exemplar desta espécie foi coletado, na Praia de Itapema (face oceânica) durante o último período de amostragem (Tabela 2). Gouldia cerina possui
83 concha de formato triangular, com umbo central, coloração creme, com freqüente manchas marrons e possui lúnula grande (Figura 35). O padrão de ornamentação cancelado, onde esculturas comarginais e radiais se entrelaçam, nas extremidades anterior e posterior, e pouco visível na região mediana da concha, é a característica mais notável para identificação (Amaral et al., 2006). Em um estudo realizado na Ilha de
Queimada Pequena (Litoral Sul de São Paulo), Jacobucci et al. (2006) verificou a ocorrência dessa espécie associada a Sargassum.
Figura 35. Espécie Gouldia cerina, pertencente à família Veneridae, coletada associada à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
3.4. Morfotipos
Sp.1
Mesmo com a ajuda de especialistas, não se conseguiu chegar em nível de família. Primeiramente pensou-se pertencerem à família Veneridae, porém, não puderam ser incluídos nesta família por possuírem dentição diferente e ligamento interno
(venerídeos possuem ligamento externo). A característica mais marcante desses exemplares é o fato deles serem bivalves incubadores. A maioria dos indivíduos continha jovens incubados no interior da cavidade do manto, ou seja, apesar do tamanho diminuto,
84 já eram indivíduos adultos em fase de reprodução (Figura 37). Para realizar a identificação desses moluscos será necessário, posteriormente, fazer uma análise com miscrocopia de varredura.
Ao todo 160 indivíduos foram coletados, todos na face oceânica (Tabela 2). Não houve registro para a primeira coleta (agosto de 2011), porém a espécie ocorreu nas outras três (Figura 36). As maiores abundâncias foram registradas para as praias do
Sombrio e Itapema. As conchas desses indivíduos possuem formato trigonal, sendo ligeiramente oval. A região do umbo possui coloração mais forte que o restante da concha, cor avermelhada – rosa, ficando mais clara em direção à região ventral.
0
52 Agosto (2011) Março (2012) 81 Agosto (2012) Fevereiro (2013) 27
Figura 36. Abundância de indivíduos coletadosdo bivalve classificado como Sp.1 nos quatro períodos de coleta estudados, na Ilha de São Sebastião, São Paulo.
85
Figura 37. Morfotipo Sp.1 coletado associado à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Vista externa; B) Vista interna e C) Vista interna com destaque para o jovem incubado.
Sp.2
Foram encontrados cinco indivíduos, todos na face oceânica (Tabela 2). Um indivíduo foi coletado na terceira coleta (Praia de Itapema) e os outros quatro, na última coleta, nas Praias de Itapema e Eustáquio (dois em cada praia). Da mesma forma como foi para os indivíduos classificados como “Sp.1”, para os classificados em “Sp.2”, também não foi possível a identificação em um nível de família, mesmo com ajuda de especialistas.
86
Figura 38. Morfotipo Sp.2 coletado associado à alga parda do gênero Sargassum, na Ilha de São Sebastião, São Paulo. A) Vista externa e B) Vista interna.
CONSIDERAÇÕES PARCIAIS – CAPÍTULO 2
As espécies encontradas, em sua maioria, são comuns em associação com
Sargassum e apresentam hábitos alimentares diversificados. De um modo geral, os moluscos registrados foram espécies de pequeno porte ou juvenis de espécies sésseis e de grande porte como P. perna, S. brasiliensis e P. imbricata. Esse elevado número de juvenis pode ser um indicativo da utilização desse ambiente como local de recrutamento ou de proteção para aqueles que ainda não desenvolveram estratégias de defesa ou estruturas orgânicas mais rígidas. A maioria das espécies coletadas foi da classe
Gatropoda. Este resultado difere dos demais estudos realizados com macrofauna associada a Sargassum. Essa contradição se deve ao elevado recrutamento que a espécie de bivalve Pincatada imbricata apresentou. A maior abundância de indivíduos ocorreu no último período de amostragem, o qual possuiu temperaturas mais elevadas, podendo este ser um período de recrutamento de espécies, com melhores condições ambientais para reprodução e sobrevivência.
87
CONSIDERAÇÕES FINAIS
As variações entre praias dentro de uma mesma face e entre períodos de amostragem mostraram-se ser maiores do que entre as faces da ilha. Sendo assim, não houve variação entre as faces para quase todos os aspectos analisados (Sargassum, grau de epibiose, composição de espécies e índices ecoógicos; somente a densidade apresentou variação entre as faces estudadas). Isto mostra que os aspectos bióticos e abióticos de cada local, incluindo a morfologia do Sargassuim e a biologia de cada espécie devem ser os fatores reguladores das variações entre as comunidades de gastrópodes e bivalves associados a Sargassum. As frondes de Sargassum demonstraram ter um melhor desenvolvimento em períodos de temperatura mais elevada, bem como a densidade de moluscos associados, a qual foi maior nesses períodos.
Neste estudo foi verificado a prevalência de espécies de moluscos muito pequenas
(medindo até 5mm), ou de juvenis das espécies que atingem tamanhos maiores, tal como o bivalve Perna perna e o gastrópode Stramonita brasiliensis, sugerindo que o Sargassum exerce importante papel nos primeiros estágios de desenvolvimento. Este resultado reafirma a utilização do Sargassum como berçário e mostra a importância deste ambiente para a proteção desses animais, desde as espécies que apenas o utilizam durante as fases iniciais, até as espécies residentes. Além da proteção, os bancos de Sargassum oferecem recursos alimentares a espécies de diferentes hábitos, sendo o próprio
Sargassum o alimento, ou, mais provavelmente, as suas epífitas mais palatáveis e animais incrustrantes associados. Neste estudo, onde houve maior densidade de moluscos, houve maior cobertura por epibiontes sobre o Sargassum, sendo este talvez um dos fatores determinantes na estruturação da comunidade de moluscos associada a
Sargassum.
88
No geral, as espécies encontradas são comumente encontradas em bancos de
Sargassum. Reforça-se a importância de se conhecer a fauna associada a Sargassum pois esta alga abriga diversas espécies em diferentes estágios de crescimento. Espera-se ter contribuído para um melhor conhecimento da biodiversidade local, possibilitando a geração de conhecimento básico para a elaboração de planos de manejo e de conservação.
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