Biodiversité Des Pollinisateurs Dans Les Cannebergières : Effets Des Pratiques Culturales, Du Type De Sol Et De L’Habitat Naturel

Biodiversité des pollinisateurs dans les cannebergières : effets des pratiques culturales, du type de sol et de l’habitat naturel.

Mémoire

Amélie Gervais

Maitrise en biologie végétale Maître ès sciences (M.Sc)

Québec, Canada

Résumé

Les pollinisateurs indigènes sont importants pour la production de canneberges. Ils sont pourtant menacés par les pratiques agricoles qui s'intensifient. Pour établir un plan de conservation efficace, une meilleure connaissance des facteurs intrinsèques aux exploitations est essentielle. L’objectif principal de cette étude était de déterminer la diversité et abondance des abeilles et syrphes retrouvées en cannebergières. Quinze fermes ont été échantillonnées selon la régie de culture, le type de sol et le type d’habitat naturel retrouvé près des cannebergières. Des pièges-bols disposés en transect ainsi que l’utilisation de filet entomologique ont été utilisés pour échantillonner les pollinisateurs. Au total, 135 espèces de pollinisateurs indigènes ont été capturées en 2013 et 2014. Le type de sol ainsi que l’habitat naturel influençaient les communautés de pollinisateurs, alors que la régie de culture ne les affectait pas. L’abeille Melitta americana, spécialiste du pollen de canneberge, a été capturée plus souvent dans les tourbières.

iii

Abstract

Cranberry flowers greatly benefit from insect pollination, increasing fruit production. Recently, there has been a growing interest in wild pollinators. The main objective of this study was to document the diversity and abundance of Hymenopteran and Dipteran pollinators found in cranberries grown in Quebec. A total of 15 farms were sampled. Pollinator biodiversity was compared according to crop management (organic vs. conventional), soil type (sand vs. peat) and natural habitats (meadow, forest and bog). A combination of netting and pan traps was used to sample pollinator before, during and after cranberry blooming period. A total of 135 wild pollinator species were identified in 2013 and 2014. The soil type and the natural habitat influenced the bee community, while the management type did not affect the flies nor the bees. The bee Melitta americana, a cranberry specialist, was more prevalent in bogs.

Table des matières

Résumé ...... iii Abstract ...... v Table des matières ...... vii Liste des tableaux ...... xi Liste des figures ...... xiii Remerciements ...... xvii Avant-Propos ...... xix Introduction générale...... i Chapitre I : État des connaissances ...... 3 1.1. La canneberge ...... 5 1.2. Pollinisation et diversité des pollinisateurs dans la culture de canneberge ...... 10 1.2.2. Apoidea (apiformes, apoïdes) ...... 11 1.2.2.1. Nids (Sites de nidification) ...... 11 1.2.2.2. Relations avec les fleurs (anthophilie) ...... 12 1.2.3. Diptera ...... 14 1.2.4. Facteurs environnementaux et agricoles importants pour les espèces de pollinisateurs indigènes ... 15 1.2.4.1. Régie de culture ...... 15 1.2.4.2. Importance du type de sol ...... 16 1.2.4.3. Habitat naturel et semi-naturel...... 16 1.3. Études antérieures portant sur les pollinisateurs des cannebergières ...... 17 1.4. Problématique ...... 18 1.5. Hypothèse générale et objectifs du projet ...... 19 Chapitre II: Diversity of native pollinators in cranberry crops: Impact of farm management and soil type ...... 23 Résumé ...... 24 Abstract ...... 25 2.1. Introduction ...... 27 2.2. Methodology ...... 30 2.2.1. Study area ...... 30 2.2.2. Native pollinator survey ...... 30 2.2.3. Statistical approach ...... 32 2.3. Results ...... 33

vii

2.3.1. Native pollinator diversity ...... 33 2.3.2. Site Clustering ...... 33 2.3.3. Soil type and farm management impacts ...... 34 2.4. Discussion ...... 35 2.4.1. Bee biodiversity ...... 35 2.4.2. Hover fly biodiversity ...... 36 2.4.3. Impact of farm management ...... 37 2.4.4. Impact of soil type and year ...... 38 2.5. Conclusion ...... 39 2.6. Acknowledgements ...... 39 2.7. References ...... 39 Chapitre III: The contributions of natural habitat to wild bee biodiversity in cranberry agroecosystems ...... 49 Résumé ...... 50 Abstract ...... 51 3.1. Introduction ...... 53 3.2. Methodology ...... 55 3.2.1. Study Area ...... 55 3.2.2. Pollinator survey ...... 55 3.2.3. Environmental data survey ...... 56 3.2.4. Statistical analysis ...... 57 3.3. Results ...... 58 3.3.1. Bee diversity in the three natural habitats: meadow, bog and forest ...... 58 3.3.2. Environmental factors of the natural habitat ...... 58 3.3.3. Comparing field and natural habitat bee communities ...... 59 3.4. Discussion ...... 60 3.4.1. Bee diversity in three natural habitats: natural meadow, bog and forest ...... 60 3.4.2. Environmental factors of the natural habitats ...... 61 3.4.3. Comparing field and natural habitat bee communities ...... 62 3.5. Conclusion ...... 63 3.6. Acknowledgements ...... 64 3.7. References ...... 64 Chapitre IV: Cranberry pollination potential and habitat preference of Melitta americana (Hymenoptera: Melittidae) in Canada ...... 73

viii Résumé ...... 74 Abstract ...... 75 4.1. Introduction ...... 77 4.2. Methodology ...... 78 4.3. Results ...... 78 4.4. Discussion ...... 79 4.5. Conclusion ...... 80 4.6. Acknowledgements ...... 80 4.7. References ...... 80 Chapitre V : Conclusion générale ...... 85 Bibliographie ...... 93 Annexe I ...... 99 Annexe II ...... 109

Liste des tableaux

Tableau 1. Produits et techniques utilisés par les deux régies au Québec...... 7 Tableau 2. Insectes ravageurs de la canneberge retrouvés dans l'Est Canadien ...... 7 Table 3. Summary of site location, treatment and coordinates used in 2013-2014. (conv: conventional management; org: organic management; sand: sandy soil; peat: peat soil)...... 44 Table 4. Rarified estimates of the number of species expected for samplings of 300 individuals from each habitat (±95% CI) based on Hurlbert's (1971) formulation; and Heck et al. (1975) standard errors...... 45 Table 5. Rarified estimates of the number of species expected for samplings of 80 individuals from each habitat (±95% CI) based on Hurlbert's (1971) formulation; and Heck et al. (1975) standard errors...... 45 Table 6. Local Contribution to Beta Diversity (LCBD) for each site for bees and syrphid flies. NS: Non- significant; (.) : Tendency (P<0.1); (*): Significant (P<0.05)...... 45 Table 7. Redundancy analyses executed by R...... 46 Table 8. Preference order for the three natural habitats among 25 most common bee species. Fa: Meadow; Fo: Forest and B: Bog (Chi-square test, order of importance). Quebec, Canada, 2013-2014...... 68 Table 9. Partial RDA analysis of the bee community as a function of tested factors. asterisks indicate significance **, *, ...... 69 Table 10. Number of specimens of M. americana captured in cranberry fields during flowering in 2013-14. Bees captured within the natural habitat in 2013 were not included in this table...... 82 Table 11. Number of Melitta americana captured during the 2014 blooming period on the one farm where sampling was conducted at distances of 75 and 120 meters from a natural habitat...... 82 Table 12. Number of Melitta captured according to the different type of habitats sampled...... 82

Liste des figures

Figure 1. Stades de croissance végétative (Tiré de Workmaster et al. 1995) ...... 8 Figure 2. Stades de croissance reproductive de la canneberge...... 8 Figure 3. (a) Anatomie du fruit de la canneberge avec vue sur les alvéoles; (b) Récolte de la canneberge par inondation des champs de la ferme Cyprès, St-Louis-de-Blandford. Crédit photo : (a) This life Delicious Life; (b) Amélie Gervais...... 9 Figure 4. (a) Cellule de l’abeille Augochloropsis sparsilis (Halictidae) illustrant la larve et sa réserve de pollen. (b) Diagramme de trois nids d’une abeille sociale : Halictus ligatus. Tirées de Michener (2007)...... 13 Figure 5. (a) Bee rarefaction curves for each treatment for the years 2013–2014. (b) Syrphid fly rarefaction curves for each treatment for the years 2013–2014 ...... 46 Figure 6. (a) Results of cluster analysis for Bees (b) Syrphid flies; average linkage dendrograms of dissimilarity (Ward index) for the twelve sites...... 47 Figure 7. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and studied factors (Management and Soil) for: (a) the entire bee community (91 species); (b) bee nesting guilds; (c) the dominant 16 species within the community; (d) the entire hover fly community...... 48 Figure 8. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and natural habitats for the entire bee community (106 species). Solid line vectors represent factors as defined prior to study; dashed line vectors represent species...... 69 Figure 9. Ternary plot of the distribution frequency of 25 species in three natural habitats adjacent ot cranberry crops...... 70 Figure 10. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and studied factors (Sunlight intensity and Soil compaction at the field border (PeB)) for the entire bee community (106 species)...... 71 Figure 11. Mean numbers of species in common between natural habitat and cranberry fields for each type of natural habitat surrounding cranberry farms in Quebec, Canada, in 2013-2014...... 71 Figure 12. Differences (y= Field - Natural habitat) in number of species and total abundance for each of the fifteen cranberry sites in Quebec, in 2013-2014...... 72 Figure 13. Map representing M. americana captures in cranberry qrowing study area, Centre-du-Quebec region. Melitta americana (Smith) captured during (a) 2005-2012 pollinators survey by André Payette (Payette, 2013), its presence was confirmed on only one site; (b) 2013-2014 pollinators survey, its presence was confirmed on 13 of the 15 sites...... 83 Figure 14. Box plot. Number of Melitta americana (Smith) captured according to (a) the presence or absence of woody debris, (b) the three natural habitats compared in this study...... 83

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À Manon et Guy

«Pour prendre son envol, il faut découvrir ce qui nous donne des ailes» Auteur inconnu

Remerciements

Pour débuter, j’aimerais remercier ma directrice, Valérie Fournier, ainsi que mes codirecteurs, Madeleine Chagnon et Cory S. Sheffield de m’avoir permis de vivre cette expérience unique qu’est la maitrise et d’avoir su me guider à travers ce processus.

Ce projet n’aurait pas pu être aussi complet sans les aides de terrain qui m’ont aidée au courant de ces deux dernières années, je les nomme ici : Audrée Dufour, merci pour ton immense patience; Mathieu Heitzmann et Théo Constant, deux stagiaires français, qui ont su m’encourager, peu importe la montagne d’insectes à identifier; Frédéric McCune, pour ton sourire contagieux et souvent fluorescent; Manon Bellanger, pour ton excellent travail autant sur le terrain qu’en laboratoire. J’aimerais aussi remercier Ann-Catherine Laliberté, professionnelle de recherche, pour avoir monté des tonnes de lames de pollen pour moi.

J’aimerais remercier Mélissa Girard, qui a su prendre le temps et la patience pour m’enseigner l’art qu’est l’identification du pollen. J’aimerais également remercier Joseph Moisan-DeSerres et Étienne Normandin pour leur précieux support quant à l’identification des insectes. Pour une seconde fois, un gros merci à mon codirecteur Cory Sheffield de m’avoir transmis sa passion pour la taxonomie et du fait même, de m’avoir transmis une infime partie (énorme pour moi) de toutes ses connaissances. Merci également à Jeffrey Skevington d’avoir pris de son temps pour valider mes spécimens de syrphes. Un merci tout spécial à Gaétan Daigle et Pierre Legendre pour leurs précieux conseils statistiques. Un très grand merci à Brigitte Larose et Karen Grislis pour m’avoir guidée dans la traduction des articles. J’aimerais également remercier le réseau CRSNG CANPOLIN d’avoir ouvert mes horizons sur les problématiques de la pollinisation et de m’avoir permis de vivre des expériences inoubliables, de Vancouver jusqu’au Brésil.

Ce projet n’aurait pu avoir lieu sans la participation et l’appui des producteurs de canneberge de la région du Centre-du-Québec. Dans un même ordre d’idée, j’aimerais remercier Isabelle Drolet du CÉTAQ et Jean-Pierre Deland pour l’aide apportée dans la sélection des fermes et de la logistique auprès des producteurs. Un merci tout particulier à Rémi Asselin de m’avoir permis d’assister à une de ses récoltes à l’automne 2013.

xvii

Je tiens à remercier mes amis, mais tout spécialement Olivier de m’avoir soutenu, appuyer, endurer et tout ces autres synonymes pour ces deux dernières années et encore plus. Merci d’être là pour moi Oli. Un merci également à Simon, Gab et Charlou d’avoir su me sortir de mon état d’ermite certains soirs. Même si vous êtes loin, Virginie et Maryse, votre support m’a été très important, merci d’avoir été là à distance. Je tiens à remercier ma gang de volley, qui en plus de m’avoir changé les idées deux soirs par semaine, n’ont eu d’autres choix que devenir expert d’abeilles bien malgré eux.

Je ne pourrais passer la section des remerciements sans souligner la personne qui partage ma vie depuis ces cinq dernières années. Merci Louis-Philippe d’avoir été là pour moi, d’avoir su m’épauler et de m’avoir fait rire même dans les moments plus difficiles. Particulièrement, merci de m’avoir ramenée les pieds sur terre lorsque besoin était, moi qui suis souvent perdue la tête dans la brume et les pieds sur la lune, je t’aime.

Finalement, j’aimerais chaudement remercier les personnes qui contribuent directement à qui je suis, à mes passions, à mes valeurs et à mes réussites : ma famille. Isa, je suis très choyée de t’avoir comme sœur, je t’adore. Maman et Papa, merci de m’avoir poussé à me dépasser comme vous l’avez toujours fait. Merci de ne demander que le meilleur de moi-même, je suis ainsi devenue une meilleure personne grâce à vous. Ma reconnaissance pour vous est sans limite, merci.

xviii Avant-Propos

Les chapitres II, III et IV de ce mémoire sont présentés sous formes d’articles scientifiques en anglais et ont été soumis pour publication dans des revues avec révision par les pairs. L’ensemble des éléments nécessaires à la production de ce mémoire, tel que la récolte des données, l’identification des spécimens récoltés, l’analyse des résultats ainsi que la rédaction de l’ensemble des textes sont issus du candidat. Valérie Fournier (directrice), Madeleine Chagnon (co-directrice) et Cory S. Sheffield (co-directeur) ont collaboré aux manuscrits par leurs corrections et suggestions, permettant l’amélioration des textes présentés dans ce mémoire.

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Introduction générale

Certains insectes, tels que les abeilles (Hymenoptera: Apoidae) et les syrphes (Diptera : Syrphidae), fournissent un service écosystémique essentiel au maintien de la sécurité alimentaire mondiale : la pollinisation. Ce service est très important pour les agro-écosystèmes, particulièrement pour les cultures autostériles qui nécessitent la pollinisation entomophile pour assurer la production de fruits. Les abeilles à miel, plus faciles à gérer, sont plus souvent utilisées et considérées comme pollinisateurs principaux. Cependant, elles ne sont pas efficientes pour certaines cultures qui possèdent des structures de fleurs particulières telles que la fleur de canneberge (Broussard et al., 2011; Cane & Schiffhauer, 2003). Les pollinisateurs indigènes possèdent des caractéristiques particulières, comme la capacité de sonication, qui leur permettent d’être plus efficaces pour polliniser la fleur particulière de la canneberge. Plusieurs facteurs sont reconnus pour affecter la biodiversité de ces pollinisateurs indigènes dans différents agro-systèmes : la régie de culture, la présence de ressources florales et de niches et la proportion d’habitat naturel entourant les champs. Au Québec, depuis les vingt dernières années, le nombre de producteurs ainsi que la superficie associée à la canneberge ont été multipliés par 30, positionnant le Québec comme troisième producteur mondial de canneberge derrière le Wisconsin et le Massachusetts et premier producteur biologique au monde (APCQ, 2014). La canneberge québécoise est cultivée sur deux types de sol, tourbeux et sableux, et selon deux types de régie de culture, soit biologique et conventionnelle. Le premier objectif de l’étude est d’inventorier la biodiversité des pollinisateurs indigènes retrouvée à l’intérieur des champs de canneberges et de déterminer si certains facteurs intrinsèques à la ferme, comme la régie de culture ou le type de sol utilisé, peuvent expliquer partiellement ou entièrement cette même biodiversité. Le deuxième objectif consiste à décrire la biodiversité des pollinisateurs indigènes retrouvée dans l’habitat naturel (prairie naturelle, forêt et tourbière), l’importance des éléments intrinsèques (sol, ensoleillement, plante retrouvées etc.) de l’habitat naturel et la similarité des communautés de pollinisateurs indigènes entre le champ et les habitats naturels. Finalement, le dernier objectif se voulait une description des habitudes de pollinisation et des facteurs qui influencent la présence et l’abondance de l’abeille spécialiste Melitta americana (Smith) retrouvée dans les champs de canneberge et dans les différents habitats naturels.

Chapitre I : État des connaissances

1.1. La canneberge

Au Québec, la culture de la canneberge (Vaccinium macrocarpon, Ericaceae) connait un essor fulgurant depuis les 20 dernières années. La superficie allouée à la production a été multipliée par 30 entre 1992 et 2014, passant de 125 à 3900 ha, de même que le nombre de producteurs, passant de 3 à 84. De plus, le Québec est devenu, depuis quelques années, un chef de file dans la production de canneberges biologiques, accédant au titre du plus important producteur de canneberge biologique au monde. En 2014, la province a produit au total 109 566 923 kg de canneberges, dont 12 504 779 kg étaient certifiées biologiques (APCQ, 2014).

La canneberge (Vaccinium macrocapon Aiton), une plante native des tourbières de l’est de l’Amérique du Nord, était déjà connue des Amérindiens pour ses vertus médicinales (Vander Kloet, 1988). Aujourd’hui, on reconnait ce fruit pour ses propriétés antioxydantes dues à sa grande concentration d’anthocyanine et de flavonol (Côté et al., 2010). Sa production commerciale canadienne a débuté en 1872 en Nouvelle-Écosse par un dénommé William McNeil, qui testa la culture sur une petite parcelle de terrain. Des décennies plus tard, la culture s’est étendue à tout le nord du continent. La canneberge est présentement cultivée dans plusieurs provinces canadiennes : Colombie-Britannique, Québec, Nouveau-Brunswick, Nouvelle-Écosse, Terre-Neuve, Ontario et Île- du-Prince-Édouard (Agriculture Canada, 2007). Au Québec, la principale région productrice se trouve au Centre-de-Québec, grâce à son environnement dominé par les tourbières.

La canneberge est une plante pérenne qui, à l’état naturel, peut vivre très longtemps. Au New-Jersey et à Cape Cod, certaines productions commerciales ont produit des fruits pour plus de 75 ans (Vander Kloet, 1988). Lorsqu’implantée, sa croissance est relativement lente et elle tarde à produire suffisamment de fruits pour que sa culture puisse être considérée comme rentable. Les nouvelles implantations mettent environ trois ans avant de produire une quantité exploitable de fruits. Cette plante fut cultivée originellement sur sol tourbeux, mais l’industrie de la canneberge se tourne peu à peu vers la culture sur sols sableux (Communications personnelles; Isabelle Drolet, agr. CETAQ). Ce phénomène s’explique par plusieurs facteurs qui avantagent le producteur. Le sable permet un meilleur drainage, plus efficace et uniforme, ce qui offre un rendement plus constant (Elmi et al., 2010). Il permet aussi une meilleure gestion des mauvaises herbes, puisque les herbicides anti- germinatifs fonctionnent mieux sur les sols sableux (Sandler & DeMoranville, 1999; Sandler et al.,

2004). Le contrôle de la fertilisation est beaucoup plus facile à faire, étant donné la faible teneur en éléments nutritifs du sable (Davenport et al., 1997). Du point de vue environemental, l’implantation des cannebergières sur sol sableux s’avère plus favorisée que sur sol tourbeux, puisque de nombreuses tourbières du Québec sont sous la protection du Ministère du Développement Durable, de l’Environnement et de la Lutte contre les changements climatiques (MDDELCC). Bien qu’il y ait beaucoup d’avantages à cultiver sur sol sableux, les producteurs sur sol tourbeux profitent d’un recours moindre à l’irrigation et à la fertilisation et d’une nappe phréatique plus adéquate pour la culture.

Pour ce qui est des différents types de régie de culture, les producteurs biologiques et les producteurs conventionnels diffèrent généralement dans les produits et les techniques utilisés. Les producteurs en régie biologique ont à leur disposition moins de ressources phytosanitaires pour contrôler les populations d’insectes ravageurs et surtout les plantes compétitrices (Tableau 1).

Le plant et le fruit de la canneberge sont attaqués par de nombreux ravageurs appartenant à plusieurs familles d’insectes et ce, à différents stades phénologiques du plant. Une connaissance appropriée des stades de vie des insectes ravageurs permet de bien contrôler leur population à l’aide des divers modes de répression (Tableau 1). Ces insectes ravageurs appartiennent principalement à trois ordres, les Coléoptères (4), Diptères (1) et Lépidoptères (25) (Agriculture Canada, 2007) (Tableau 2). Aussi, les cannebergières sont souvent envahies de mauvaises herbes plus tenaces les unes que les autres. On y retrouve notamment un nombre important de graminées, dont le phragmite (Phragmites australis), qui devient actuellement un véritable fléau pour les producteurs sous régie biologique. Un bon nombre de mousses, de prêles, de sphaignes et de fougères envahissent les champs, en plus du phragmite, particulièrement chez les producteurs en sol tourbeux sous régime biologique.

Quant aux maladies, le Québec est privilégié par un hiver rigoureux puisque plusieurs microorganismes phytopathogènes retrouvés dans les productions de canneberge implantées chez nos voisins américains ne survivent pas au climat québécois. Ainsi, bien que des précautions soient prises, très peu de cas de maladies ont été répertoriés au Québec. Les seules maladies sont des cas de pourritures (visqueuses, tardives, hâtives) et de tâches (annulaires, proto-venturia, rouges)

6 (Agriculture Canada, 2007). En général, les produits phytosanitaires disponibles permettent de bien gérer ces problématiques.

Tableau 1. Produits et techniques utilisés par les deux régies de culture de la canneberge au Québec.

Problématique Régie biologique Régie conventionnelle Insectes ravageurs  Pyréthrines(Trounce®)  Tébufénozide (Confirm®)  Spinosad (Entrust®)  Méthoxyfenozide (Intrepid®)  Inondation printanière  Chlorantraniliprole (Altacor®)  Inondation automnale  Spinosad (Success®)  Spinétorame (Delegate®)  Thiaméthoxame (Actara®)  Diazinon (Diazinon®)  Carbaryl (Sévin®) Mauvaises herbes  Vinaigre  Herbicides chimiques  Désherbage manuel Maladies  Aucun problème  Fongicides chimiques Fertilisation  Fumier de volailles  Engrais minéral par industrie  Potassium minéral chimique ou par gisement naturel

Tableau 2. Insectes ravageurs de la canneberge retrouvés dans l'Est Canadien

Ordre Famille Nom scientifique Nom commun Coleoptera Chrysomelidae Systena frontalis (Fabricus) Altise à tête rouge Coleoptera Curculionidae Anthonomus musculus (Say) Charançons des atocas Coleoptera Curculionidae Otiorhynchus ovatus ( Linnaeus) Charançons de la racine du fraisier Coleoptera Curculionidae Otiorhynchus sulcatus (Fabricus) Charançon noir de la vigne Diptera Cecidomyiidae Dasineura oxycoccana (Johnson) Cécidomyie des atocas Lepidoptera Geometridae Macaria sulphurea (Packard) Arpenteuse verte Lepidoptera Geometridae Macaria brunneata (Thunberg) Arpenteuse brune Lepidoptera Geometridae Eutrapela clemataria (J.E. Smith) Arpenteuse bituberculée Lepidoptera Geometridae Phigalia titea ( Cramer) Arpenteuse épineuse Lepidoptera Geometridae Lycia ursuria (Walker) Arpenteuse piquée jaune Lepidoptera Geometridae Biston betularia (Linnaeus) Arpenteuse cornue Lepidoptera Geometridae Macaria argillacearia (Packard) Arpenteuse noire Lepidoptera Geometridae Nematocampa resistaria (Herrich-Schäffer) Arpenteuse à pointe Lepidoptera Geometridae Iridopsis ephyraria (Walker) Arpenteuse à tâches Lepidoptera Geometridae Ectropis crepuscularia (D. & S.) Arpenteuse bossue Lepidoptera Geometridae Cingilia catenaria (Drury) Arpenteuse caténaire Lepidoptera Geometridae Lambdina fiscellaria (Guenée) Arpenteuse de la pruche Lepidoptera Erebidae Orgyia antiqua (Linnaeus) Chenille à houppes rousses Lepidoptera Erebidae Lymantria dispar (Linnaeus) Spongieuse Lepidoptera Noctuidae Xylena nupera (Lintner) Fausse legionnaire Lepidoptera Noctuidae Epiglaea apiata (Grote) Vers-gris des fleurs d’atocas Lepidoptera Noctuidae Orthosia hibisci (Guenée) Orthosie verte Lepidoptera Noctuidae Acronicta impressa (Walker) Acronicte impressionnée Lepidoptera Noctuidae Plusia putnami (Grote) Fausse-arpenteuse de Putnam

Lepidoptera Noctuidae Amphipyra pyramidoides (Guenée) Ver-gros bossu Lepidoptera Noctuidae Melanchra picta (Harris) Chenille zébrée Lepidoptera Crambidae Chrysoteuchia topiaria (Zeller) Anneleur de la canneberge Lepidoptera Pyralidae Acrobasis vaccinii (Riley) Pyrale des atocas Lepidoptera Tortricidae Rhopobota naevana (Hübner) Tordeuse des canneberges Lepidoptera Tortricidae Sparganothis sulfureana (Clemens) Tordeuse soufrée

gonflement- Élongation- Dormance Éclatement Élongation-fin début début

Figure 1. Stades de croissance végétative (Tiré de Workmaster et al. 1995)

Nouaison- Crochet Floraison Récolte maturation

Figure 2. Stades de croissance reproductive de la canneberge.

La canneberge comprend plusieurs stades phénologiques, passant du bourgeon foliaire (figure 1) aux fruits (figure 2). Bien connaitre les stades de croissance permet de cibler le moment opportun pour traiter contre les insectes ravageurs, puisque ces derniers s’attaquent souvent à un seul stade précis de la plante. De plus, le développement de la plante lui permet d’acquérir des propriétés nutraceutiques recherchées. Le fruit contient effectivement plusieurs molécules aux propriétés antioxydantes et antibactériennes (Côté et al., 2010). En plus d’être un antioxydant, l’anthocyanine donne la couleur rouge au fruit (Francis, 1995). Aussi, l’intensité de la couleur des baies à la récolte est très importante pour les producteurs, puisqu’elle indique aux acheteurs la qualité du fruit et donc, module leur prix. Finalement, la morphologie du fruit est très spéciale avec des alvéoles remplis d’air (Figure 3a), lui permettant de flotter et facilitant la récolte par inondation des champs (figure 3b).

Figure 3. (a) Anatomie du fruit de la canneberge avec vue sur les alvéoles; (b) Récolte de la canneberge par inondation des champs de la ferme Cyprès, St-Louis-de-Blandford. Crédit photo : (a) This life Delicious Life; (b) Amélie Gervais.

La fleur de canneberge se distingue elle aussi par ses particularités. C’est une fleur de petite taille (0.6-0.8 cm) possédant 5-8 étamines compactes qui forment un tube autour de l’unique style (Delaphane & Mayer, 2000). La canneberge est une plante très peu apte à l’autopollinisation, puisque les fleurs d’un même plant ne sont pas toutes matures en même temps et les fruits produits sont souvent avortés par la plante. Toutefois, certains botanistes considèrent tout de même cette fleur comme auto-fertile (Mackenzie, 2009). Cela dit, les tétrades de pollen produites par les anthères sont lourdes et peu adaptées à s’envoler au vent, désignant ainsi les insectes comme principaux pollinisateurs (Delaphane & Mayer, 2000). Contrairement à la fleur du bleuetier, la fleur de la canneberge ne produit pas, ou très peu, de nectar. Cette caractéristique semble être contrôlée par l’héritage génétique de la plante. En effet, certaines variétés produisent légèrement plus de nectar que d’autres. Par exemple, la variété Stevens produit 25% plus de nectar que la variété Early Black, et ce, même si ces deux cultivars sont soumis aux mêmes conditions environnementales (Cane & Schiffhauer, 1997). La présence de nectar est essentielle pour inciter la visite des abeilles, et donc favorise la pollination de la fleur. Aussi, tout comme la fleur de bleuet, la fleur de la canneberge possède des anthères tubulaires et poricides, avec une ou deux ouvertures au travers desquelles les grains de pollen s’échappent. Ces anthères ont la caractéristique de ne pas laisser échapper le pollen librement, supposément pour le protéger de la pluie ou pour tout simplement restreindre l’accès aux pollinisateurs (Harder & Barclay, 1994). Pour libérer le pollen efficacement, un processus de vibration doit être effectué par l’insecte pollinisateur. Ce type de pollinisation se nomme «buzz pollinisation» en anglais, pollinisation vibratile ou sonication en français. La vibration est produite par

9 le mouvement des muscles dans ailes de l’insecte, induisant ainsi la sortie du pollen (De Luca & Vallejo-Marin, 2013). Ce comportement est retrouvé chez un vaste nombre d’espèces d’abeilles.

1.2. Pollinisation et diversité des pollinisateurs dans la culture de canneberge

Les abeilles capables de faire de la sonication sont celles qui offrent une pollinisation optimale de la fleur de canneberge (Michener, 2007). Plusieurs pollinisateurs bien connus font la sonication, tels les bourdons Bombus spp., mais aussi des abeilles appartenant à des genres moins connus, tels Andrena spp. ou Agapostemon spp. (De Luca & Vallejo-Marin, 2013; Michener, 2007). L’abeille à miel ou abeille domestique (Apis mellifera) ne fait pas de sonication, réduisant automatiquement la qualité et l’optimalité de la pollinisation des fleurs de canneberge (King & Buchmann, 2003). L’abeille à miel est le pollinisateur le plus souvent introduit en cannebergière car les colonies sont disponibles en grand nombre. Ainsi, cette espèce assure tout de même une bonne pollinisation malgré son efficacité individuelle plus faible comparé aux bourdons (Javorek et al, 2002). La quantité optimale de colonies d’abeilles domestiques à introduire dans une cannebergière devrait être de 3 par acre, selon la moyenne retrouvée en littérature (Delaphane & Mayer, 2000). Les producteurs louent des ruches lors de la floraison pour assurer les services de pollinisation qui, bien souvent, pourraient alternativement être effectué par les pollinisateurs indigènes retrouvés naturellement autour de la cannebergière.

Les insectes qui composent la communauté de pollinisateurs de la canneberge proviennent de plusieurs ordres, les Hyménoptères, les Diptères, les Coléoptères et les Lépidoptères (Broussard et al., 2011; Mackenzie, 2009). Les pollinisateurs les plus importants se trouvent dans l’ordre des Hyménoptères, dans la superfamille des Apoidea, c’est-à-dire les apiformes. En deuxième position, plusieurs familles de diptères, telles les Syrphidea et Bombyliidae, effectuent des services de pollinisation mais de façon moins efficace que les Apoidea (Ssymank et al., 2008). Les autres groupes d’insectes (ex. papillons, coccinelles) effectuent une pollinisation qui s’avère plutôt aléatoire (Kevan & Baker, 1983).

10 L’importance de la diversité fonctionnelle des pollinisateurs a récemment été documenté dans la culture de la pomme (Martins et al., 2015) et de l’amande (Brittain et al. 2013). De plus, l’étude de Brittain et al. (2013) a démontré que la présence combinée des pollinisateurs indigènes et des abeilles domestiques améliore significativement les rendements. Une meilleure connaissance des pollinisateurs retrouvés dans les cannebergières pourra contribuer à outiller les producteurs en regard des exigences de la pollinisation de leur culture et ainsi, ultimement, aider à améliorer leurs rendements.

1.2.2. Apoidea (apiformes, apoïdes) Au Canada, 409 espèces d’abeilles sauvages sont répertoriées et réparties dans les six familles suivantes: Andrenidae, Apidae, Colletidae, Halictidae, Megachilidae et Mellitidae. (Packer et al., 2007). Des représentants de chacune de ces six familles sont présents en cannebergières (Loose et al., 2002.; Payette, 2013a). Ces abeilles se divisent en plusieurs niches écologiques, selon le type de nidification qu’elles requièrent, leur niveau de socialité et les relations qu’elles entretiennent avec les fleurs.

1.2.2.1. Nids Les différentes espèces d’abeilles indigènes n’utilisent pas toutes le même type de nid. La majorité des espèces vont nicher au sol. La forme des nids souterrains va varier selon le genre de l’espèce et selon son mode de socialité. En majorité, les nids contiennent tous les mêmes composantes : une entrée creusée à même le sol, des chambres à couvain et des chambres libres pour l’entreposage et/ou pour la ponte (Figure 4 b; Michener, 2007). Les femelles vont sécréter un liquide similaire à de la cire et l’apposer aux parois internes du nid pour en assurer la solidité et la perméabilité (Cane, 1991). D’autres espèces d’abeilles vont exploiter ou aménager d’autres types de cavités naturelles ou de ressources pour nicher tel que le bois, des tiges creuses, des racines et des fissures de rochers. Certaines d’entre elles, comme les mégachiles, vont utiliser des feuilles pour tapisser les parois du nid dans lequel elles enveloppent leurs œufs avec de la nourriture pour les larves, alors que d’autres vont nicher directement sous une roche, tel que les osmies. Encore, d’autres espèces, tel que les bourdons, vont tout simplement trouver une ouverture naturelle assez importante pour y abriter la colonie, comme par ex. un trou de rongeur (Packer et al., 2007). Quoi qu’il en soit, on

11 retrouve dans tous les nids, des cellules pour les œufs, les larves et les pupes, ainsi que des réserves de pollen et parfois de nectar (Figure 4a).

1.2.2.2. Relations avec les fleurs (anthophilie) Les plantes sont à la base du réseau trophique des abeilles. En effet, le nectar et le pollen des plantes sont leurs sources de nourriture principales (Krenn et al., 2005). Peu d’études concernant les besoins alimentaires des abeilles indigènes ont été effectuées. La plupart des études orientées sur la diète des abeilles concernent principalement Apis mellifera, mais celle-ci peut servir de guide, jusqu’à un certain degré, pour les espèces indigènes. La plante fournit aux abeilles du nectar et des grains de pollen. Le nectar est la principale source de glucides alors que le pollen constitue un aliment habituellement riche en minéraux, acides aminés, vitamines et lipides, i.e une nourriture plus complète propre à l’élevage des larves (De Groot, 1953). Certaines abeilles, comme l’abeille à miel, vont utiliser différentes espèces de plantes pour se nourrir et subvenir à leurs besoins. Ces abeilles sont appelées généralistes ou polylectiques. À l’inverse, les abeilles qui se spécialisent sur le pollen d’un taxon de plante en particulier (que ce soit pour une espèce, un genre ou une famille), sont appelées spécialistes ou oligolectiques. Aussi, le contenu en nutriments des grains de pollen varie en fonction des plantes. Donc, pour avoir une diète saine et complète, du moins pour Apis mellifera et probablement la plupart des abeilles polylectiques, une importante diversité florale est un atout pour leur survie et leur reproduction (Schmidt et al.,1987; Pernal et Currie, 2000; Keller et al., 2005, Girard et al., 2012; Wray et al., 2014). Connaitre la spécificité d’une abeille pour son espèce florale fleur peut devenir être une connaissance important pour plusieurs domaines d’étude; mentionnons, entre autres, l’agriculture, l’étude des espèces menacées et l’écologie de la conservation. On peut déterminer la spécificité florale d’une abeille en observant la proportion de pollen, de la charge pollinique qu’elle transporte, qui appartient à une espèce ou à un genre de plantes. Selon la désignation proposée par Müller (1996), chez une espèce oligolectique, au moins 95 % du pollen provient d’espèces d’une seule famille, genre ou espèce de plante; chez une polylectique avec préférence, on retrouve de 70 à 94 % et chez une espèce polylectique stricte, 69 % ou moins. Une étude de Moisan-DeSerres (2014), effectuée dans des bleuetières québécoises, a démontré que 80% de 19 espèces indigènes utilisaient le pollen de bleuet comme source primaire de nourriture, mais que seulement deux espèces étaient considérées comme oligolectiques du bleuet. Cette

12 information est très utile aux producteurs, car ils peuvent ensuite favoriser la présence de ces espèces sur le terrain.

Figure 4. (a) Cellule de l’abeille Augochloropsis sparsilis (Halictidae) illustrant la larve et sa réserve de pollen. (b) Diagramme de trois nids d’une abeille sociale : Halictus ligatus. Tirées de Michener (2007).

1.2.3. Diptera Les diptères se retrouvent en deuxième place comme groupe d’importance pour la pollinisation (Ssymank et al., 2008). Les familles suivantes de Diptères sont considérées comme étant des pollinisateurs potentiellement importants : Syrphidae, Bombyliidae et Stratiomyidae. Les deux premières familles sont des insectes très intéressants pour les producteurs, puisque leur stade larvaire fait généralement d’eux des agents de lutte biologique. En effet, chez la famille des Syrphidae, le stade larvaire et le stade adulte ne se nourrissent pas des mêmes composantes (Vockeroth & Thompson, 1987). Les larves de syrphes possèdent une vaste gamme d’habitats et de choix de nourriture différents. La plupart des larves sont prédatrices d’une diversité assez impressionnante d’insectes immatures ou non : Hemiptera- Aphidoidea; Thysanoptera, Coleoptera et Lepidoptera (Vockeroth & Thompson, 1987). Plusieurs syrphes agissent comme agents de lutte biologique importants pour le contrôle des homoptères ravageurs. D’autres se nourrissent de champignons, de plantes et d’éléments en décomposition (Vockeroth & Thompson, 1987). Les habitats choisis par les larves sont également assez variés, allant du milieu aquatique, à la matière organique retrouvée dans la litière du sol. Cependant, au stade adulte, la très grande majorité des espèces se nourrissent du pollen et du nectar des plantes (Vockeroth & Thompson, 1987). Leur importance économique en tant que pollinisateurs n’est pas très connue, mais elle n’est probablement pas à sous-estimer. Leur mimétisme représentant souvent les différents membres de l’ordre des Hyménoptères a supposément évolué pour les protéger de leur mode d’alimentation extrêmement exposé (Vockeroth & Thompson, 1987). Également, plusieurs recherches démontrent que les syrphes continuent d’être actifs et visitent des fleurs même sous des conditions météorologiques adverses et dans des habitats considérés comme hostiles (Ssymank et al., 2008).

Du côté des Bombyliidae, très peu est connu de leur biologie. Jusqu’à présent, toutes les larves connues des espèces de bombyles s’avèrent être prédatrices sur les œufs des sauterelles (Acrididae) ou parasitoïdes des pupes et/ou larves de plusieurs espèces bénéfiques ou ravageuses : Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera, Diptera et Neuroptera. Les adultes se nourrissent généralement du pollen et du nectar des fleurs (Hall, 1987).

14 Grâce à leur environnement entouré généralement de cours d’eau et de fossés, les cannebergières fournissent un habitat très adéquat pour la dernière famille de diptères importante pour la pollinisation : les Stratiomyidae. La larve de cette famille est généralement aquatique et se nourrit d’autres larves d’insectes, de plantes aquatiques ou de déchets (James, 1987). Les adultes se nourrissent également de pollen et de nectar, bien que leur importance en tant que pollinisateurs soit tout-à-fait inconnue (James, 1987). Leur capacité à transporter du pollen viable a été évaluée, mais aucune preuve n’a été obtenue quant à leur aptitude polliniser (Rader et al., 2011). Malgré leur abondance et leur grande valeur écologique, cette famille est très mal décrite au niveau biologique et taxonomique, ce qui en fait un groupe difficile à étudier.

Dans le cadre d’études sur la pollinisation des cultures, ces trois familles de diptères sont souvent oubliées. Pourtant, elles peuvent fournir un service de pollinisation gratuit et devraient être prises en compte lors d’un recensement de l’entomofaune pollinisatrice des fleurs d’une culture.

1.2.4. Facteurs environnementaux et agricoles importants pour les espèces de pollinisateurs indigènes La diversité spécifique des pollinisateurs indigènes présents à l’intérieur des bassins d’exploitation des cannebergières varie selon plusieurs facteurs environnementaux et agricoles. Des études concernant d’autres cultures ont fait ressortir plusieurs facteurs qui semblent généralement affecter les communautés de pollinisateurs indigènes (Gabriel et al., 2013; Klein et al., 2012; Sardiñas & kremen, 2014; Wray et al., 2014). Au Québec, l’importance de ces facteurs environnementaux n’a pas été déterminée pour les paysages agricoles des cannebergières.

1.2.4.1. Régie de culture Tout d’abord, un nombre important d’études dans plusieurs types de culture a démontré que la biodiversité des pollinisateurs indigènes, particulièrement des abeilles, est généralement influencée par la régie de culture : régie biologique versus régie conventionnelle. Les produits phytosanitaires utilisés en régie conventionnelle et des pratiques agricoles souvent plus intensives influenceraient négativement la biodiversité des pollinisateurs retrouvée dans les cultures de canola (Morandin & Winston, 2005), de blé (Clough et al., 2007; Gabriel et al., 2013) des jachères (Holzschuh et al., 2008) et des prairies (Power et al., 2012).

1.2.4.2. Importance du type de sol Le type de sol est un facteur important qui fut soulevé par Cane (1991) dans le cadre de son étude sur l’impact de la texture du sol sur la présence/abondance des espèces d’abeilles nicheuses de sol. Ce dernier a démontré que les abeilles préféraient les sols sableux aux sols argileux. Ce facteur peut avoir un réel impact sur la biodiversité des espèces retrouvées puisqu’une grande majorité des espèces d’abeilles nichent au sol. Des études plus récentes ont également comparé l’impact de plusieurs attributs du sol tels que la compaction, la pente, et la présence de sol nu, sur la diversité des abeilles. Une étude de Potts et al. (2005) a démontré que la présence de sol nu, la présence de cavités et la pente affectaient l’entière communauté d’abeilles, alors que les nicheurs de cavités étaient positivement corrélés avec l’abondance de cavités, les nicheurs de sol étaient corrélés positivement avec la présence de sol nu et négativement avec la compaction du sol. Sardinas & Kremen (2014), ont effectué une étude exclusivement sur les nicheurs de sol et conclurent également, par l’examen de leurs captures, que la pente, la compaction du sol, la présence de nids préexistants et la présence de sol nu étaient corrélés avec la diversité des nicheurs de cavités. Aucune étude n’a encore examiné si les sols tourbeux, tels que ceux retrouvés dans les cannebergières, avaient un impact sur les pollinisateurs nicheurs de sol.

1.2.4.3. Habitat naturel et semi-naturel Plusieurs recherches scientifiques ont démontré que la superficie relative d’habitat naturel et semi- naturel (bandes riveraines, haies brise-vent) à proximité des champs influençait grandement l’abondance et la diversité des pollinisateurs. L’habitat naturel fournit aux pollinisateurs différents éléments qui influencent leur nidification, tel qu’un type de sol particulier (recouvrement, densité, texture), la présence de débris ligneux, la présence de cavités préexistantes et la présence d’ensoleillement. Ces éléments du paysage sont utilisés par les pollinisateurs pour nicher et s’alimenter, d’où l’importance de la présence d’un habitat naturel à proximité. Une méta-analyse incluant 29 différentes études de 21 cultures dans quinze différents pays a démontré que la diversité des pollinisateurs capturés au champ diminuait selon son isolation de l’habitat naturel (Garibaldi et al., 2013). Une autre étude de Kremen et al. (2004) a déterminé que la présence de plus de 30% d’habitat naturel ou semi-naturel dans un rayon de 2.5 km d’un champ augmentait significativement la diversité des pollinisateurs indigènes retrouvée dans ces cultures. Des résultats similaires ont été obtenus par Kremen et al., (2007); Ricketts et al., (2008); LeFéon et al., (2010); Morandin et al.,

16 (2011); Moisan-DeSerres et al., (2014); Wray et al., (2014). Lors de ces travaux, l’habitat naturel était un facteur déterminant pour expliquer l’abondance et la diversité des pollinisateurs présents au champ.

1.3. Études antérieures portant sur les

pollinisateurs des cannebergières

La biodiversité des abeilles indigènes a déjà été étudiée dans les cannebergières du Maine et du Massachusetts, É.-U. (Loose et al., 2005). Cette étude a identifié 82 espèces d’abeilles associées aux cannebergières et 160 plantes potentiellement bénéfiques pour ces abeilles, en plus de mettre l’emphase sur l’importance d’avoir des ressources floristiques avant, pendant (pour le nectar) et après la floraison de la culture. Cependant, les diptères n’ont pas été échantilonnés durant cette étude. De plus, aucune démarche explicative n’est présentée concernant la répartition des espèces dans les différents sites à l’étude. L’étude de Loose et al. fait cependant un bon inventaire des espèces retrouvées, en plus d’offrir une liste des plantes utiles pour ces espèces. Finalement, cette étude suggère une liste de moyens à prendre pour conserver les abeilles dans l’habitat immédiat de la cannebergière, comme offrir des endroits ensoleillées pour permettre aux pollinisateurs de butiner, encourager la diversité florale près des champs, cesser de tondre le gazon en bordure des bassins et faire un usage intelligent des pesticides et herbicides.

Au Québec, quelques études ont également été effectuées sur les pollinisateurs en cannebergières. Une étude de Barette (2001) fournit une liste des 32 espèces d’abeilles et de syrphes retrouvées sur les fleurs de canneberges. De plus, l’introduction d’une espèce aménagée, Megachile rotundata, utilisée généralement dans les bleuetières, a été effectuée dans les cannebergière du Centre du Québec en 2004. L’étude confirme que la présence de cette espèce sur la culture peut augmenter la production des fruits (Chagnon, 2004). D’autres études ont aussi étudié l’efficacité d’Apis mellifera, Bombus impatiens et Megachile rotundata, démontrant l’importance de la pollinisation entomophile pour la production de fruits dans la culture de la canneberge (Chagnon et al., 2007; Girard, 2009). Plus récemment, Payette (2013a) a recensé plusieurs espèces (41 sp.) d’abeilles dans des cannebergières du centre du Québec et a fait état d’une nouvelle mention canadienne, Melitta

17 americana (Smith). Suite à une étude pollinique du contenu présent dans les cellules de leurs nids, Payette (2013b) a trouvé que 100% des grains de pollen récoltés par M. americana provenaient de la canneberge. Selon Müller (1996), une espèce qui transporte plus de 70% de grains de pollen d’une espèce, d’un genre ou d’une famille est considérée comme olygolecte pour ce taxon. Le genre Melitta est connu comme étant une abeille oligolectique des Ericaceae, une famille de plantes souvent retrouvée dans les tourbières (Cane et al., 1985). Puisqu’il s’agit d’une première mention au Canada, très peu de connaissances sont accessibles à nos latitudes sur la présence de cette espèce possiblement intéressante pour la pollinisation de la canneberge. De plus, outre les études de Payette (2013ab) et Barette (2001), aucun autre travail n’a évalué, au niveau taxonomique, les pollinisateurs indigènes retrouvés dans les cannebergières du Québec. De surcroît, ces dernières études n’ont utilisé que le filet entomologique comme méthode de capture. Cette méthode permet de capturer une bonne richesse de pollinisateurs, mais peut cependant créer un biais, puisque les espèces de plus grande taille sont habituellement plus visibles et donc, plus souvent capturées (Grundel et al., 2011). L’usage combiné de filet entomologique et de pièges-bols permet habituellement de d’obternir un inventaire plus exhaustif de la communauté présente, puisque les petites abeilles sont également capturées par les pièges-bol (Grundel et al., 2011). Une étude utilisant donc ces deux méthodes complémentaires permettrait d’avoir un réel portrait exhaustif de la communauté des pollinisateurs retrouvée dans les cannebergières au Québec.

1.4. Problématique

La production de canneberge a pris une part croissante du marché agricole au sein de l’économie québécoise. Les services de pollinisation dans cette culture sont habituellement fournis par les abeilles à miel, alors que ces dernières ne procurent pas une pollinisation optimale de cette culture car elles sont mal adaptées à la morphologie des fleurs. Dans un contexte de production où la canneberge nécessite une pollinisation entomophile, une meilleure connaissance des pollinisateurs indigènes présents dans les bassins de production devient impérieuse. Favoriser la présence des pollinisateurs indigènes dans une production de canneberge pourrait assurer aux producteurs un meilleur rendement et possiblement une diminution des coûts en location de ruches, puisque les pollinisateurs indigènes offrent un service de pollinisation complémentaire à celui des abeilles à miel. Les différentes régies utilisées par les producteurs pourraient influencer les communautés naturelles

18 de pollinisateurs et faire grandement varier l’abondance et la diversité des insectes pollinisateurs retrouvés. Une meilleure connaissance de l’impact des types de sols, de la régie de la culture et des habitats naturels adjacents aux bassins de production pourrait permettre aux producteurs de prendre des décisions plus éclairées face à la protection des pollinisateurs indigènes présents sur leur ferme. Une meilleure connaissance des éléments du paysage qui favorisent la présence des pollinisateurs indigènes dans les pourtours des cannebergières pourrait encourager les producteurs à favoriser et protéger la présence ces éléments à proximité de leur ferme.

Il serait également intéressant de décrire les habitudes aux champs d’une espèce potentiellement importante au point de vue de la pollinisation des canneberges : Melitta americana. Sa répartition au sein des sites, les éléments qui sont corrélées avec son abondance et ses habitudes de pollinisation seraient des informations très intéressantes à obtenir pour les producteurs. Ces connaissances permettraient de cibler les aménagements prioritaires pour augmenter la présence de cette espèce dans les champs de canneberge.

1.5. Hypothèse générale et objectifs du projet

L’objectif principal de ce projet est de décrire la biodiversité des pollinisateurs indigènes dans les cannebergières et de déterminer comment les facteurs comme la régie de culture, le type de sol, le type d’habitat naturel et différents éléments du paysage influencent l’abondance et la diversité dans les communautés de pollinisateurs indigènes retrouvées dans les bassins de production.

Il s’agit de la première étude exhaustive effectuée au Québec sur 1) la biodiversité des pollinisateurs indigènes des cannebergières, 2) l’évaluation de l’impact de la régie de culture et du type de sol sur les communautés de pollinisateurs, 3) l’évaluation de l’impact de l’habitat naturel et des éléments du paysage adjacent au champ sur les communautés de pollinisateurs et 4) la préférence d’habitat de l’espèce Melitta americana.

Le premier volet vise donc tout d’abord à décrire la diversité et l’abondance des espèces retrouvées dans la région principale productrice de canneberge, le Centre-du-Québec. Il vise également à déterminer comment les différences agroenvironnementales entre les fermes (sol et régie) influent sur l’assemblage des communautés, les abondances et la diversité des espèces de pollinisateurs

19 indigènes retrouvées. Pour résoudre la question, douze fermes ont été échantillonnées lors de la floraison de la canneberge en 2013 et 2014. Les insectes ont été capturés à l’aide du filet entomologique et de pièges-bols et ont ensuite été épinglés puis identifiés à l’espèce.

Les hypothèses du premier volet sont : Hypothèse 1: la régie biologique soutiendra une communauté de pollinisateurs plus abondante et diversifiée en comparaison à la régie conventionnelle. Hypothèse 2: le sol sableux favorisera une communauté de pollinisateurs plus abondante et diversifiée comparativement au sol tourbeux. En conséquence : Hypothèse 3: les fermes en régie biologique sur sol sableux auront la biodiversité (abondance et richesse spécifique) de pollinisateurs la plus élevée. Hypothèse 4: les fermes en régie conventionnelle sur sol tourbeux auront la biodiversité (abondance et richesse) la plus faible.

Le second volet de l’étude vise à déterminer, parmi les différents types d’habitat naturel retrouvé près des cannebergières, lequel est le plus corrélé à la présence des pollinisateurs dans les champs adjacents. Ce volet vise également à décrire quels éléments du paysage expliquent la présence des espèces de pollinisateurs dans l’habitat naturel.

Le but de ce deuxième volet est d’améliorer les connaissances générales quant à l’impact de l’habitat naturel sur les insectes pollinisateurs retrouvés au champ. Puisque la culture est en constante croissance depuis 20 ans, une ligne directrice sur les habitats naturels à conserver en plus des éléments de celui-ci utilisés par les pollinisateurs naturels pourrait être cruciale pour maintenir le service de pollinisation fourni par les espèces indigènes. Les habitats naturels sélectionnés ont été échantillonnés lors de la floraison de la canneberge. Les abeilles et les syrphes capturés ont été identifiés à l’espèce. Au même moment, des données sur le sol (compaction, présence de sol nu), l’ensoleillement et la hauteur des espèces végétales de chacun des habitats naturels ont été compilées puis analysées.

Les hypothèses du second volet sont :

20 Hypothèse 5: La compaction du sol, l’ensoleillement et la quantité de sol nu sont les éléments du paysage qui déterminent la présence ou l’absence des espèces pollinisatrices dans l’habitat naturel. Hypothèse 6: La tourbière, par sa grande concentration d’espèces éricacées, possèdera la communauté de pollinisateurs indigènes la plus similaire à celle retrouvée au champ. En conséquence : Hypothèse 7: La tourbière, possédant une communauté de pollinisateurs indigènes semblable à celle retrouvée aux champs, se démarquera par une diversité et une abondance de pollinisateurs indigènes plus importantes que dans les deux autres types d’habitat naturel.

Le troisième volet de l’étude a comme objectif de décrire les préférences d’habitat de l’abeille Melitta americana. Il s’agit d’une abeille potentiellement spécialiste de la canneberge (Payette, 2013b) et des connaissances sur son histoire naturelle pourraient permettre de mieux la protéger et d’améliorer sa condition dans les cannebergières où elle est présente.

Ce dernier volet a pour but de mieux connaître cette récente mention. En plus des dispositifs utilisés pour les deux volets précédents, d’autres pièges bols ont été installés à différentes distances pour permettre un échantillonnage plus étendu.

Les hypothèses du troisième volet sont: Hypothèse 8: M. americana se retrouve principalement dans les fermes sur sol tourbeux. Hypothèse 9: M. americana se retrouve principalement dans l’habitat naturel des tourbières. Hypothèse 10: Melitta americana se retrouve en plus grande quantité dans les bols blancs (couleur la plus près des fleurs de canneberge) comparés aux autres bols (bleus et jaunes). Hypothèse 11: M. americana se retrouve à une distance de la bordure suffisante (≈160 mètres) pour lui permettre de polliniser un champ complet. Hypothèse 12: M. americana transporte majoritairement (≥70%) des grains de pollen de canneberge.

Chapitre II: Diversity of native pollinators in cranberry crops: Impact of farm management and soil type

Gervais, A., Chagnon, M., Sheffield, C. S., Fournier, V., submitted on March, 26 2015 to the journal Agriculture, Ecosystems & Environment.

Résumé

Les insectes assurent la pollinisation croisée et la production de fruit de la canneberge. Récemment, l’efficacité et la gratuité du service de pollinisation offert par les pollinisateurs indigènes suscitent l’intérêt des acteurs du milieu agricole. L’objectif principal de ce projet était de déterminer l’impact du type de sol (sableux ou tourbeux) et des régies de culture (conventionnelle ou biologique) sur la diversité et l’abondance des abeilles et syrphes retrouvés dans les canneberges du Québec, Canada. Un total de 12 fermes a été échantillonné en 2013 et 2014 dans la région du Centre-du- Québec. La diversité des pollinisateurs a été comparée en fonction du type de régie et du type de sol. Une combinaison d’échantillonnage par filet entomologique et par pièges-bols a été utilisée pour capturer les pollinisateurs indigènes pendant la floraison. Un total de 1814 abeilles réparties en 90 espèces et 461 syrphes, répartis en 33 espèces a été capturé. Des analyses de redondance canonique ont démontré que le type de régie n’affectait pas les communautés d’abeilles et de syrphes, alors que le type de sol avait un impact important sur les communautés d’abeilles seulement. Les espèces d’abeilles dominantes étaient: Bombus bimaculatus Cresson, Bombus ternarius Say, Bombus vagans Smith, Halictus rubicondus (Christ), Lasioglossum leucozonium (Schrank), Lasioglossum oblongum (Lovell), Lasioglossum pilosum (Smith), Lasioglossum versatum (Robertson), et Lasioglossum zonulum (Smith). Les espèces de syrphes dominants étaient : Syrphus torvus Osten Sacken, Toxomerus geminatus (Say), Toxomerus marginatus (Say) and Xylota quadrimaculatus Loew. Il s’agit de l’étude la plus exhaustive effectuée à ce jour sur les pollinisateurs indigènes des cannbergières de l’est de l’Amérique du Nord.

24 Abstract

Insects are essential for ensuring cross-pollination and fruit production in self-sterile cranberry flowers. Recently, there has been increasing interest in wild pollinators due to their high efficacy and free pollination services. The main objective of our study was to determine the impact of soil type (peat, sand) and management practices (conventional, organic) on the diversity and abundance of bees and hover flies found on cranberry farms in Quebec, Canada. Twelve cranberry farms were sampled in 2013 and 2014. Pollinator diversity was compared according to crop management strategy and soil type. A combination of netting from flowers and pan-trap sampling were used to collect pollinators during the cranberry blooming period. A total of 1814 bees from 90 species, and 461 hover flies from 33 species were collected. Redundancy analyses show that management type affected neither bees nor hover flies, while soil type had an impact on pollinator community structure for bees only. Other dominant bee species found were: Bombus bimaculatus Cresson, Bombus ternarius Say, Bombus vagans Smith, Halictus rubicondus (Christ), Lasioglossum leucozonium (Schrank), Lasioglossum oblongum (Lovell), Lasioglossum pilosum (Smith), Lasioglossum versatum (Robertson), and Lasioglossum zonulum (Smith). Dominant hover flies species were: Syrphus torvus Osten Sacken, Toxomerus geminatus (Say), Toxomerus marginatus (Say) and Xylota quadrimaculatus Loew. Our results represent the most exhaustive study conducted to date on cranberry pollinators in northeastern America.

2.1. Introduction

Ecosystem services are recognized to be of global capital importance, particularly in the context of agro-ecosystems (Fish et al., 2014). In the United States, for instance, pest control and pollination by insects represent ca $60 billion per year of ecosystem services provided to fulfill human needs (Losey & Vaughan, 2006). Moreover, pollination services by insects alone result in 35% of our global food supply (Klein et al., 2007) and have a strong effect on crop yields even under conditions of reduced water and nutrient supplies (Klein et al., 2015). Additionally, recent studies have shown that functional diversity of pollinators (i.e diversity of pollinators’ traits and behaviors that are affecting ecosystems functionality) increases yield in numerous crops (Hoehn et al., 2008; Martin et al., 2015; Rogers et al. 2014). For instance, native pollinators display a wide range of lifestyles; some species of hoverflies (Diptera: Syrphidae) function as predators (i.e., biological control agents) when immature, and as pollinators as adults (Vockeroth & Thompson, 1987), while bees (Hymenoptera: Apoidea) vary greatly with respect to nesting preferences (e.g., soil, cavity, stem and wood nesters), pollen foragers or kleptoparasites, and with respect to sociality (Michener, 2000). As such, individual groups of pollinators will have different needs from the surrounding ecosystems, and unfortunately such functional diversity is endangered in some crop systems since both native and managed pollinators are experiencing global declines due to numerous factors including loss of natural habitat, increasing pesticide use, high proportion of monocultures in the landscape, introduction of alien species and climate change (Potts et al., 2010; Rader et al., 2014; Smith et al., 2014). In the light of these trends, it is important to understand which factors affect pollinator conservation in an agricultural context.

While many studies have compared the impact of organic vs. conventional farming on bee communities (rapeseed: Morandin & Winston, 2005; wheat: Gabriel et al., 2013; Clough et al., 2007; fallow: Holzschuh, Steffan-Dewenter & Tscharntke, 2008; grassland: Power, Kelly & Stout, 2012), to our knowledge, the impact of farm management on hover fly diversity and abundance has not been researched. Organic farming is generally correlated with a higher diversity and abundance of bees. In winter wheat, Holzschuh et al. (2008) found that an increase of 5-20% of organic fields in the landscape increased overall bee diversity by 50%. Gabriel et al. (2013) concluded that pollinator diversity is positively associated with organic management in the UK, where abundance and diversity of bumblebees were higher in organic winter cereals, at 20% and 7%, respectively, compared to

27 conventional ones. Comparable findings exist for solitary bees, with an increase of 26% and 18% in abundance and diversity, respectively, on organic farms (Gabriel et al., 2013). In canola crops, Morandin & Winston (2005) found that bee abundance was 48% higher in organic compared to conventional fields. More recently, Scheinder et al. (2014) found that bee diversity in organic farms increased by 12.5% over conventional farms at the field level, but no significant difference was found at the entire farm level. They (Scheinder et al. 2014) hypothesized that the higher species richness in organic production fields was mostly due to common species, which contribute relatively little to total farm species richness because they are frequently found in other habitats of each farm.

Soil composition can also be an important factor explaining pollinator diversity and bee community structure, as 70% of bees are soil nesters (Michener, 2000). Cane (1991) compared texture and composition (i.e., silt, sand and clay) of different soil types and found that most bees preferred to nest in sandy soil, as they were found in soil mixtures containing between 33% and 94% sand. Bee taxa found in soils containing 33% sand or greater were represented by many families and genera: Andrenidae (Andrena sp. and Perdita sp.), Apidae (Habropoda sp.), Colletidae (Colletes sp.), Halictidae (Halictus sp.) and Melittidae (Hesperapis sp.). Potts et al. (2005) also identified the important role of soil in explaining ground nesting bee diversity, including among numerous variables, area of bare ground and low soil compaction. Sardiñas & Kremen (2014) also found that bee abundance decreases with the increase of moderate slopes, soil compaction and of pre-existing holes, while it marginally increases with the increase of bare soil.

Cranberry (Vaccinium macrocarpon Laiton, Ericaceae) is native to the eastern North America and is cultivated in the United States (WI, MN, MA, NJ, WA, OR), in Canada (BC, QC, NL, NS, NB) and in Chile. In 2013, the area dedicated to cranberry crops grown in Canada and the United States was over 6084 ha and 16996 ha, respectively (Agriculture and Agri-Food Canada, 2015; Cranberry Marketing Committee, 2015). In the same year, the province of Quebec became the world’s largest producer of organically grown cranberries, with 516.65 ha cultivated by 20 farm owners. Although cranberry plants naturally grow in peat soils, and many managed bogs in Quebec are developed in these habitats, they can also be cultivated on sandy soils, which tend to offer more advantages for production. For instance, the lack of nutrients and water in farms with sandy soils facilitate precise calculations of fertilizer and water requirements for maximum production, which improves yields.

28 In Quebec, little is known about cranberry pollinator diversity. For instance, Payette’s (2013) preliminary survey of cranberry pollinations, conducted by netting only, included the first Canadian record of the Ericaceae specialist Melitta americana (Smith) (Melittidae). In total, he identified 41 bee species, representing ten genera. However, cranberry might have other pollinators, including the hover flies (Diptera: Syrphidae).

Hover flies are generally appreciated for their role as biocontrol agents against many crop pests, such as aphids and small caterpillars (Marshall, 2012; Smith & Chaney, 2007). However, their role as pollinators has also been recognized, but is rarely evaluated (Jauker et al., 2012; Krenn et al., 2005; Ssymank et al., 2008). Hover flies are considered the second most effective guild of insect pollinators, after the bees (Kearns, 2001), and become particularly important pollinators at higher altitudes and latitudes, as well as in moist and cold habitats. They also are believed to make significant, economically important contributions as pollinators for several crops, including carrots, cauliflower, mustard, oilseed rape and apples (Jauker et al., 2012; Mitra & Banerjee, 2007). Their low energy requirements, compared to those of bees, allow them to be more efficient in harsher habitats (Ssymank et al., 2008). Their importance in pollination has been overlooked, or at least underestimated for many crops, and is virtually unknown for cranberry crop production. Since cranberry growers are increasingly interested in all native pollinators, a better understanding of the relationship between farm practices, soil types and the pollinators specific to this crop could contribute to the development and implementation of pollinator conservation strategies.

The first objective of our study was to exhaustively document bee and hover fly diversity found in cranberry crop agro-ecosystems of Quebec. The second objective was to determine whether farm management (i.e., conventional versus organic) and soil type (i.e., peat versus sand) influence pollinator community structure. We hypothesized that (1) diversity and abundance of these pollinators are higher under organic management than conventional management, and that (2) diversity and abundance of soil nesting bees are associated with sandy soil, though not other pollinators.

2.2. Methodology

2.2.1. Study area

The Centre-du-Quebec is part of the sugar maple-basswood domain (MFFP, 2015) and represents the core area of cranberry production in Quebec. The region typically has cold winters (-40 to15°C) and wet summers that are relatively hot (25 to 35°C) for a temperate climate. The landscape is characterized by bogs (1% of the total area), forests (44 % of the total area) and agricultural land (46%), which are predominant in the region. Other crops grown in this area include soybean, corn and wheat. The dominant plant species associated with the surrounding bogs are all Ericaceae, and include spoonwood (Kalmia latifolia Linnaeus), sheep laurel (K. angustifolia Linnaeus), and Labrador tea (Rhododendron groenlandicum (Oeder) Kron & Judd). The tree species associated with the surrounding forests are sugar maple (Acer saccharum Marshall; Sapindaceae), basswood (Tilia americana Linnaeus; Malvaceae), balsam fir (Abies balsamea (Linnaeus) Miller; Pinaceae) and yellow birch (Betula alleghaniensis Britton; Betulaceae).

The individual experimental unit for this study was a cranberry field (i.e., a “site”), measuring 400 m x 50 m, and located within 8 m from the surrounding natural habitat (bog, forest, meadow). A total of 12 sites were sampled in 2013 and 2014 (Table 3). Each site was separated from the others by a distance of >400 m. This distance, though potentially within the foraging range of large solitary and social bees, is unlikely to compromise the independence of the sites, as forage resources were always present at high concentrations locally within each site (Gathmann & Tscharntke, 2002). Sites were associated with a specific regime based on the grower’s management practices and soil type allowing 4 treatments: organic management on peat soil (Org-Peat), organic management on sandy soil (Org-Sand), conventional management on peat soil (Conv-Peat) and conventional management on sandy soil (Conv-Sand). Each management regime was replicated 3 times, for a total of 12 sites.

2.2.2. Native pollinator survey

At each of the 12 sites, 2 transects separated by 30 m, each consisting of 9 pan-traps each were installed across the field towards its centre; triplets of yellow, blue and white pans were placed perpendicular to transects at 0 m, 12.5 m and 25 m from the natural habitat, representing half of the

30 width of the field. The pan-traps consisted of 15 cm diameter plastic bowls fixed to the top of wooden sticks (at canopy level) with Velcro. The three pan-traps of each colour-group were lined up, 1 m apart, with colour assigned in a random order. These specific colours were selected for their ability to attract the widest array of pollinator species (Campbell & Hanula, 2007). A total of 216 (9 x 2 x 12) pan-traps per year were used for this experiment. Every week, during the cranberry blooming period (end June-mid July), the pans were filled with 300 mL of water containing a drop of dishwashing liquid (added to break the surface tension of water) and installed for 48 hrs without rain, always at the same location, resulting in 4 weeks of sampling per year. The blooming period for all farms was simultaneous.

In order to increase the sampling effort and the diversity of the catches, insects were also collected by hand netting for 10 minutes per site per week. This method was used in the area around the installed pan-trap transects and on sunny days only. Insects were captured on each farm by the two same observers simultaneously. The sampling effort was the same for every farm: 40 min/farm. Every native pollinator spotted in flight or on the flowers was captured. We did not capture honey bee (Apis mellifera L.) specimens, as they are easy to identify in situ.

Specimens were retrieved from pan-traps using a mesh net, and then placed into Whirl-Pak bags (Nasco, Wisconsin, USA) containing 70% ethanol, and then stored in a freezer until further processing. The specimens were later rinsed with water, dried, pinned and identified to species level. Pollinators captured by hand netting were frozen, pinned and identified to species. Taxonomic keys used for identifying bees were Ascher & Pickering (2014), Gibbs et al. (2013), Gibbs (2010), Mitchell (1960, 1962) and Sheffield et al. (2011). Taxa difficult to identify were confirmed by Cory Sheffield (Royal Saskatchewan Museum, Regina, Canada). Subsequently, bees were clustered by guild (following Packer et al.,2007) for analysis: ground, cavity, stem or wood nesters, bumble bees, kleptoparasites. Hover flies were identified according Miranda et al. (2013) and the identity of difficult taxa were validated by Jeffrey Skevington (Canadian National Collection of Insects, Arachnids and Nematodes, Ottawa, Canada). Vouchers are stored at Laval University (Quebec, Canada), in Dr. Fournier’s laboratory.

2.2.3. Statistical approach

To describe the diversity of species found in all treatments, a variety of methods described further in this section were used, all in R software (R Core Team, 2014; See Annexe II for R functions used). Bees and hover flies were separated in all analyses due to their distinct biology. First, two-ways ANOVA were used to compare species richness, abundance and singletons for each treatment.

Rarefaction curves and rarefied estimates of data pooled for both years were produced to compare species richness for each treatment using the R vegan package (Oksanen et al., 2013).The samples used to calculate estimates were always the lowest abundance of the four treatments (bees: 300; syrphid flies: 80).

A technique created subsequently by Legendre & De Cáceres (2013), Local Contributions to Beta Diversity (LCBD), was used to describe how each site participated differently to produce the global variation among all sites. The results of this analysis were used to identify whether the species composition of a site was more unique than that of the others.

With the same data set, a descriptive analysis was performed using the R cluster package (Maechler et al., 2013) to illustrate clustering of the 12 sites. The data used was previously transformed by the Hellinger method (Legendre & Gallagher, 2001). The sites were then clustered according to Ward’s minimum variance method (Ward, 1963). The final analyses had an explanatory goal.

Redundancy analyses (RDA) were computed with the R rdaTest package (Legendre & Durand, 2014). For these analyses, the data from the two years were not pooled together since the number of singletons from each year could play an important role in community structure. The factors included in the model were Year as a control variable (2013-2014), Soil (sand or peat) and Management (organic and conventional). For the bee community, three RDA were computed for: (1) Total community, (2) Community separated by nesting guilds and (3) Dominant species. A single RDA was executed for the global community of hover flies. These analyses were used to correlate the three factors with the different facets of the native pollinator community.

32 2.3. Results

2.3.1. Native pollinator diversity

A total of 1814 bees from 90 species, and 461 hover flies from 33 species were captured during the cranberry blooming periods of 2013-2014; a full list of the species is provided (Annexe I ; See Annexe II for data). Dominant bee species included: Bombus bimaculatus Cresson, B. ternarius Say, B. vagans Smith, Halictus rubicondus (Christ), Lasioglossum leucozonium (Schrank), L oblongum (Lovell), L. pilosum (Smith), L. versatum (Robertson), L. zonulum (Smith) and Melitta americana (Smith). Dominant hover fly species were: Syrphus torvus Osten Sacken, Toxomerus geminatus (Say), T. marginatus (Say) and Xylota quadrimaculatus Loew. ANOVA showed that the mean number of native pollinator specimens captured per site was similar for all four treatments (Bees:

F3,11=0.2916, P=0.8305; Flies: F3,11=1.9723, P=0.1968). Rare bees and syrphid flies (N<10) represented an important part of the sampling, respectively 71% and 65% of all species identified. Singletons (31% and 25% respectively) did not differ significantly between treatments for bees

(F3,11=0.0255; P=0.994) or syrphid flies (F3,11=2.533; P=0.1304). Species richness was similar for each treatment (Bees: F3,11=1.1619 , P=0.3825; Syrphid flies: F3,11= 1.9231, P= 0.2044 ). Rarified estimates for each treatment did not differ significantly from each other for bees (F3,11=0.651,

P=0.6043; Table 4; Fig 5a) or syrphid flies (F3,11=1.0962, P=0.4051;Table 5, Fig. 5b). Local Contributions to Beta Diversity (LCBD) were used to characterize native pollinator diversity among the different sites. For bees, variance associated with the community was equally distributed for all sites except one (Table 6). The org-sand3 site was significantly different in terms of species composition, showing a lower diversity than other sites. For syrphid flies, variance was equally distributed among all sites (Table 6).

2.3.2. Site Clustering

For bees, the pattern of site clustering was not strongly indicative of management type (organic versus conventional), but most sites associated with a soil type (sand or peat) clustered together (Fig. 6a); only two sites did not follow this pattern (conv-sand3 and org-peat1). For syrphid flies, the exact same phenomenon was observed (Fig.6b). Therefore, almost all sites clustered according to soil factor rather than predetermined treatments.

2.3.3. Soil type and farm management impacts

Redundancy analysis using the entire bee community indicated that bee community structure was significantly correlated with the model (Table 7. F2,23= 2.1787 ; P=0.005 for all canonical axes). In the model (model = bee matrix~Soil:Management:Year), the first and second axes explain 13.1 % and

6.5% of the variance respectively (Fig. 7a), and two variables were significant: Year (F1,23= 2.9019,

P= 0.001) and Soil (F1,23= 2.2843, P= 0.005). Management did not explain a significant part of the total variation (F1,23= 1.3500, P= 0.132). Interaction between Year and Soil was not significant (F1,23 = 0.826 ;P=0.678).

Partitioning the bee community into nesting guilds also showed that these were mostly organised by soil types (Table 7: F2,23=6.6685, P=0.005 for all canonical axes). This model had the same two significant terms, Year (F1,23 =11.8467, P=0.001) and Soil (F1,23 =7.9871, P=0.007), and the first two axes explained 49.8% of the variation (Fig. 7b). The abundance of ground nesters was positively correlated with the presence of sandy soil in the cranberry fields (r=0.431, n=22, P= 0.0408).

Ordination focusing solely on the most numerically dominant species (N>30 (>5%); 16 species) indicated that the structure of this partial community is still strongly related to the availability of sandy soil (Table 7. F1,23= 2.4533; P=0.005 for all canonical axes). The first two axes explained 20.99% of the variation (Fig. 7c). There were still two significant variables: Year (F1,23= 3.1304 , P=0.004) and

Soil (F1,23= 2.5853, P=0.007). Again, management did not affect bee community structure

(F1,23=1.6444, P=0.110). The majority of bee species captured more than 30 times were halictid bees and Bombus spp. One species was positively correlated with the presence of sandy soil: Halictus rubicondus (r=0.325, n=22, P=0.0450), while two species of bumblebees were negatively correlated: Bombus ternarius (r =0.4162, n=22, P=0.0116) and Bombus vagans (r= 0.419, n=22, P=0.0111). One species was positively correlated with conventional management: Lasioglossum versatum (r= 0.3234, n=22, P=0.0461). Melitta americana, considered an important pollinator and Ericaceae specialist (Payette, 2013), was not associated with any of the factors studied (r= 0.0451, n=22, P=0.8145).

Redundancy analysis was performed with the same factors for the entire syrphid fly community. The

RDA model of syrphids was significant (Table 7. F1,23 =1.6127, P=0.005). The first and second axes explained respectively 9.353% and 6.619% of the total variation (Fig. 7d). The only significant term

34 was Year (F1,23 =2.0613, P=0.005), while a tendency was observed concerning the impact of soil on syrphid fly community structure (F1,23 =1.4616, P=0.084).

2.4. Discussion

Our study encompasses the first exhaustive inventory of pollinators (i.e., intensive sampling with inclusion of both bees and hover flies) of North American cranberry crops. The main findings of our investigation are that 1) sandy soils are preferred by most of the bees, thus soil type (peat vs. sand) is a critical factor determining bee assemblages. However, soil type had no impact on hover flies diversity and abundance; and that 2) farm management (conventional vs. organic) did not influence either pollinator’s community structure.

2.4.1. Bee biodiversity

Using pan-traps and hand netting, we found a total of 90 species of bees within the cranberry crops sampled. This diverse community is consistent with findings in other North American studies, even if the dominant species mostly differed, possibly influenced by our northern position. Loose et al. (2005) found that the communities of bees in Maine’s and Massachusetts’ cranberry fields are equally diverse, identifying 79 bee species, with the 10 most abundant being Megachile addenda, Bombus vegans, B. impatiens, Lasioglossum (Dialictus) spp., Andrena imitatrix, Agapostemon texanus, B. affinis, B. fervidus, B. terricola and Melitta americana. Hover flies were not inventoried in their survey. Another study, conducted in four cranberry farms in Oregon using fluorescent blue vane traps, identified 27 species (Broussard et al. 2011). The most abundant were: Agapostemon texanus, Lasioglossum spp., Bombus vosnesenskii and B. mixtus, also with no mention of hover flies.

In the province of Quebec, Payette (2013) described 41 species associated with cranberry flowers, including a new record for Canada: M. americana, which could potentially represent a cranberry or Ericaceae specialist. In that study, only hand netting was used to collect specimens and no hover flies were captured. The complementary use of hand netting and pan-traps in our study did increase the number of small-bodied specimens sampled, these usually being very difficult to capture by netting, for a total of 90 species. The subgenus Dialictus spp. and Evylaeus spp. are among the

35 smallest taxa of the Apoidae. Payette identified 8 species of these two subgenus, while more then 40 species of these subgenus were captured in this study.

Based on the LCBD index, only one site was significantly different from the 11 others, and two additional sites were marginally different, all three representing the same treatment: Organic management on sandy soil. These sites had lower bee diversity than all others (Table 6). Rarefaction plotting (Figure 5) and rarified estimates (Table 4-5) confirmed these conclusions. A plausible explanation is that natural habitats surrounding these three farms were generally poor, with a high concentration of cranberry crops in the surrounding area. It is well known that landscape complexity increases biodiversity (Klein et al., 2012; Kremen et al., 2004; Williams & Kremen, 2007), and therefore fields should be surrounded by at least 30% natural or semi-natural habitats. Also, since these farms were organic and therefore essentially herbicide-free, in such a context, unwanted plants are particularly difficult to control, and farmers often resort to cutting down all weed flowers around the edges of their fields. Since this agricultural practice reduces flower diversity, it is likely to negatively affect some species, leading to a decrease in abundance and diversity of the entire pollinator community (Kearns et al., 1998; Nicholls & Altieri, 2013). Future studies should therefore investigate the specific effects of field-edge cutting on pollinator biodiversity. Furthermore, clustering showed explicitly that sites were mostly clustered according to soil type rather than management type (Figure 6). Pollinator communities were more similar between sites with the same soil type than management type.

2.4.2. Hover fly biodiversity

A total of 33 species were captured during this two-year survey, providing the first data on hover flies in North American cranberry agroecosystems. The dominant species identified in these cranberry fields are considered common based on their recent status assessment (Wild Species, 2015; Canadian Wildlife Service, in preparation). Hover fly diversity has been previously documented in Quebec’s blueberry crops, where 22 species have been captured with similar dominant species (ex.Toxomerus sp.) and community structure (Moisan-DeSerres et al., 2014). Unlike the bee community, hover flies were not influenced by either management or soil type. Other factors, such as the natural habitat may have played a more important role in hover fly abundance and diversity.

36 Haeken et al. (2014) found that the presence of forest near oilseed rape fields increased the abundance of aphidophagous hover flies. Other studies have found that hover fly abundance was not negatively affected by increasing distance from natural or semi-natural habitats (Jauker et al., 2009; Steffan-Dewenter & Tscharntke, 1999). Even if the presence of a natural habitat is beneficial, the agroecosystem does not seem to negatively affect hover fly abundance. Such conclusions may apply here, since no difference was found between any of our treatments in the cranberry fields. The hypothesis formulated by Jauker et al. (2009) is that hover flies, unlike bees, do not collect pollen and nectar for their offspring. Thus, hover fly females can disperse across landscapes in a linear manner, alternating between feeding and ovipositioning. The presence of flower patches within the agroecosystem could be a more important driver of the hover fly community.

2.4.3. Impact of farm management

Cranberries, like a variety of other crops, can be produced under organic or conventional management (APCQ, 2014). Our results show a non-significant effect of management type on pollinators, which fails to support our initial hypothesis, in opposition to the findings of various other studies. In many studies, organically managed farms usually have greater bee diversity than conventionally managed ones. A large scale study conducted in 2010 and 2011 on 205 European and African farms raising a variety of crops found a significant increase of 4.8% in bee diversity under organic compared to conventional management (Schneider et al., 2014). The same conclusions have been reached for canola (Morandin et al., 2005), wheat (Clough et al., 2007), winter cereal (Gabriel et al., 2013) and watermelon fields (Kremen et al., 2004). While many factors may explain these different results, one of the most plausible is related to the different active ingredients of pesticides or biopesticides used by organic versus conventional management to repress pests. The insecticide Spinosad, used in both organic (Entrust®) and conventional (Success®) management, is a product of the fermentation process of the naturally occurring soil actinomycete Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao (Bacteria: Actinobacteridae). The molecule can also be chemically synthesized, in a form typically used in conventional management. However, although Spinosad is naturally occurring, it is toxic to most insects and its impact on pollinators is detrimental (Biondi et al. 2012). The frequency of Spinosad (Entrust®) application per season is much higher on organic cranberry farms (3 times) than on conventional ones because fewer insecticides approved for use in certified organic

37 farming are registered for use in organic farming. This suggests that while most organic farming practices foster pollinator conservation (e.g., no herbicides), the freqiuent use of entomotoxin biopesticides such as Spinosad masks these efforts. Still, our study did not directly investigate the use of pesticides to explain pollinator diversity, but it would be interesting to examine this factor in a future study.

2.4.4. Impact of soil type and year

In our study, two soil types common on cranberry farms were compared in relation to bee and syrphid biodiversity. Confirming our hypothesis, we found that soil type did in fact affect pollinators, particularly the most abundant group, ground nester bees. This result is in line with Cane (1991) who compared the impact of different types of soil texture on the presence/absence of ground nesters, and found ground nester bees to be mostly associated with sand and not with clay (less than 40% sand composition). Most other studies have overlooked soil texture, to focus on other soil components such as compaction, permeability, presence of litter, vegetation cover and percentage of bare ground (e.g., Potts et al., 2005; Sardinas & Kremen, 2014). Some of these soil-related components have been found to affect soil nester bees in different ways. For instance, Potts et al. (2005) found that bare soil and compaction were correlated with the diversity and abundance of soil nester bees. On the other hand, Sardinas & Kremen (2014) found that soil nesters were also negatively correlated with slope and the presence of pre-existing holes. Our study highlights the importance of the soil used in agricultural systems, in particular where pollinators are needed to enhance fruit production. Since most wild bees are soil nesters, our study shows that soil type does affect community structure and global diversity, which can lead, depending on the system, to a loss or an increase of pollination services. The factor ‘’Year’’, considered as a controlled variable, was a significant factor explaining the bee community assemblage. High proportion of the species collected were singletons (31% of the bee species), thus they greatly contributed to the community variance. The factor ‘’Year’’ mostly explain that singletons differ from year to year. This reality is common in biodiversity studies (Novotný & Basset, 2000).

38 2.5. Conclusion

Our study is the first to describe hover fly communities in North American cranberry crops. Bee diversity associated with cranberry bloom was similar to that found in the same crop in Maine and Massachusetts by Loose et al. (2005). Pollinator diversity was also similar between sites where the same soil type was found, a pattern not associated with management type. Subsequent canonical analysis partially explained differences in community structure by soil type, while conventional vs. organic management type was not a significant factor in explaining variation. These divergent results should be investigated further, to clarify the role of other factors influencing pollinator diversity and community structure.

2.6. Acknowledgements

This study was funded by the Prime-Vert Program (MAPAQ), Centre SÈVE, and the NSERC Discovery Grants Program. We would like to thank all growers who participated in the study; Joseph Moisan-DeSerres, Étienne Normandin and Jeff Skevington for their help with bee and hoverfly identification; Jean-Pierre Deland and Isabelle Drolet (CETAQ) for their assistance with site selection; Brigitte Larose-Edwards for her help with translation, as well as Gaétan Daigle and Pierre Legendre for statistical advice. We are also grateful to all the summer students and professionals who worked on the project: Audrey Dufour, Mathieu Heitzmann, Théo Constant, Frédéric McCune, Manon Bellanger and Ann-Catherine Laliberté. Finally, Amélie Gervais is grateful to NSERC-CANPOLIN and the QCBS for scholarships.

2.7. References

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Table 3. Summary of site location, treatment and coordinates used in 2013-2014. (conv: conventional management; org: organic management; sand: sandy soil; peat: peat soil).

Site code Location Treatment Coordinates conv-sand1 Notre-Dame-de-Lourdes Conv-Sand 46°16'N, 71°52'W conv-sand2 Notre-Dame-de-Lourdes Conv-Sand 46°20'N, 71°49'W conv-sand3 Saint-Louis-de-Blandford Conv-Sand 46°17'N, 71°57'W conv-peat1 Manseau Conv-Peat 46°20'N, 72°1'W

44 conv-peat2 Saint-Louis-de-Blandford Conv-Peat 46°14'N, 72°8'W conv-peat3 Saint-Louis-de-Blandford Conv-Peat 46°18'N, 72°3'W org-sand1 Notre-Dame-de-Lourdes Org-Sand 46°18'N, 71°52'W org-sand2 Saint-Louis-de-Blandford Org-Sand 46°16'N, 72°1'W org-sand3 Notre-Dame-de-Lourdes Org-Sand 46°17'N, 71°53'W org-peat1 Notre-Dame-de-Lourdes Org-Peat 46°21'N, 71°49'W org-peat2 Notre-Dame-de-Lourdes Org-Peat 46°21'N, 71°49'W org-peat3 Notre-Dame-de-Lourdes Org-Peat 46°16'N, 71°53'W

Table 4. Rarified estimates of the number of species expected for samplings of 300 individuals from each habitat (±95% CI) based on Hurlbert's (1971) formulation; and Heck et al. (1975) standard errors.

Treatment Bees observed Species observed Species expected 95% C.I org-peat 353 48 42.6 40.6-44.5 org-sand 449 48 41.7 39.7-43.7 conv-peat 454 50 42.1 39.8-44.2 conv-sand 495 61 49.5 46.9-52.1

Table 5. Rarified estimates of the number of species expected for samplings of 80 individuals from each habitat (±95% CI) based on Hurlbert's (1971) formulation; and Heck et al. (1975) standard errors.

Treatment Syrphid flies Species observed Species expected 95% C.I observed org-peat 111 21 18.6 17.4-19.9 org-sand 83 16 15.8 15.4-16.2 conv-peat 171 24 18.1 16.4-19.8 conv-sand 96 22 20.9 19.9-21.8

Table 6. Local Contribution to Beta Diversity (LCBD) for each site for bees and syrphid flies. NS: Non-significant; (.) : Tendency (P<0.1); (*): Significant (P<0.05).

Sites Bees LCBD P-Value Syrphid flies P-Value LCBD org-peat1 0.0523 0.9818 NS 0.0844 0.4269 NS org-peat2 0.0662 0.8264 NS 0.1157 0.0906 . org-peat3 0.0840 0.4343 NS 0.0754 0.5893 NS conv-peat1 0.1076 0.1100 NS 0.1103 0.1213 NS conv-peat2 0.0683 0.7741 NS 0.0632 0.8125 NS conv-peat3 0.0661 0.8299 NS 0.0652 0.7770 NS org-sand1 0.1152 0.0596 . 0.0897 0.3508 NS org-sand2 0.1141 0.0625 . 0.0608 0.8508 NS org-sand3 0.1190 0.0446 * 0.1103 0.5689 NS conv-sand1 0.0741 0.6658 NS 0.0634 0.8051 NS conv-sand2 0.0607 0.9162 NS 0.1071 0.1519 NS conv-sand 3 0.0725 0.6893 NS 0.0879 0.3715 NS

Table 7. Redundancy analyses executed by R.

Axis 1 Axis 2 Axis 3 Total variance Entire bee community Eigenvalues 0.0534 0.0266 0.0206 Cumulative percentage variance of species data 13.087 19.597 24.631 Sum of all eigenvalues 1.000 Sum of all canonical eigenvalues 0.1001 Bee nesting guilds Eigenvalues 0.0350 0.0017 0.00016 Cumulative percentage variance of species data 47.411 49.780 50.007 Sum of all eigenvalues 1.000 Sum of all canonical eigenvalues 0.037 Dominant bee species (Abundance >30) Eigenvalues 0.0446 0.0225 0.0189 Cumulative percentage variance of species data 13.960 20.989 26.901 Sum of all eigenvalues 1.000 Sum of all canonical eigenvalues 0.086 Entire syrphid fly community Eigenvalues 0.0386 0.0273 0.0145 Cumulative percentage variance of species data 9.354 15.973 19.479 Sum of all eigenvalues 1.000 Sum of all canonical eigenvalues 0.080

(a) (b)

Figure 5. (a) Bee rarefaction curves for each treatment for the years 2013–2014. (b) Syrphid fly rarefaction curves for each treatment for the years 2013–2014

(a) (b)

Figure 6. (a) Results of cluster analysis for Bees (b) Syrphid flies; average linkage dendrograms of dissimilarity (Ward index) for the twelve sites.

(a) (b)

Figure 7. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and studied factors (Management and Soil) for: (a) the entire bee community (91 species); (b) bee nesting guilds; (c) the dominant 16 species within the community; (d) the entire hover fly community. Solid line vectors represent factors as defined beforehand, and dashed line vectors represent species/guilds. Abbreviations for species are: Mel-ame, Melitta Americana; Bom-bim, Bombus bimaculatus; Las-eph, Lasioglossum ephialtum; Las-imi, Lasioglossum imitatum; Las-leu, Lasioglossum leucocomum; Las-lez, Lasioglossum leucozonium; Hal-ligatus, Halictus ligatus; Las-obl, Lasioglossum oblongum; Las-pil, Lasioglossum pilosum; Las-pla, Lasioglossum planatum; Hal-rub, Halictus rubicondus; Bom-tern, Bombus ternarius; Bom-terr, Bombus terricola; Bom-vag, Bombus vagans; Las-ver, Lasioglossum versatum and Las-zon, Lasioglossum zonulum.

Chapitre III: The contributions of natural habitat to wild bee biodiversity in cranberry agroecosystems

Gervais, A., Fournier, V., Sheffield, C., Chagnon, M., submitted on April, 8 2015 to the journal Agriculture, Ecosystems and Environment.

Résumé

Récemment, l’importance de certains insectes comme pollinisateurs pour les plantes, autant commerciales qu’indigènes, est de plus en plus reconnue. La configuration du payage et l’accessibilité des ressources de nidification et florales sont parmi les facteurs qui influencent fortement les communautés de pollinsateurs indigènes. Les principaux objectifs de cette etude étaient de 1) comparer les communautés de pollinisateurs indigènes retrouvées aux champs de canneberges vs. les communautés retrouvées dans l’habitat naturel adjacent (forêt, prairies naturelles et tourbières) et 2) identifier des facteurs environnementaux associés à chacun de ces types d’habitats naturels sur l’assemblage des communautés d’abeilles. À notre connaissance, cette étude est la première à examiner l’importance relative de ces habitats naturels pour les abeilles. Les insectes ont été capturés lors des étés 2013-2014 avec l’aide de filet entomologique et de pièges- bols. Quinze habitats naturels adjacents à des champs de canneberges, ont été échantillonnés. Au total, 135 d’espèces d’abeilles ont été capturées, 106 (40 exclusives) ont été retrouvées dans l’habitat naturel alors que 90 (23 exclusives) provenaient des champs. Nos résultats ont démontré que l’assemblage des communautés n’était pas distribué également pour chacun des types d’habitat naturel. De plus, l’ensoleillement (influencé par la canopée) et la compaction du sol étaient les deux facteurs les plus importants pour expliquer l’assemblage général des communautés d’abeilles indigènes. Les résultats proposent également que les habitats naturels fournissent différentes niches écologiques, selon l’espèce. Les habitats naturels participent donc tous au maintient de la diversité à l’intérieur de l’agro-écosystème. Cette étude est également la première à fournir un inventaire exhaustif des pollinisateurs indigènes dans les cannebergières de l’Amérique du Nord.

50 Abstract

In recent years, the importance of wild bees as pollinators of both cultivated and native plants has been increasingly recognized. The landscape configuration and availability of nesting and foraging resources are among the factors most influencing bee communities. The main objectives of our study were to compare wild bee communities in cranberry fields vs. three types of natural habitats (i.e.natural meadow, bog and forest) surrounding cranberry fields in Quebec (Canada), and to identify the environmental factors that are the main drivers of these bee assemblages. To our knowledge, this is the first study to examine the importance of these habitats for bees. Specimens were collected in 2013 and 2014 using pan-traps and net sweeping in 15 natural habitats adjacent to cranberry fields. Overall, 135 bee species were captured, 106 (40 exclusively) of them from natural habitats and 90 (23 exclusively) from cranberry fields. Our results showed that the bee community assemblage is strongly shaped by natural habitat, and unequally distributed among habitat types. Sunlight intensity and soil compaction were found to be the main drivers of bee community assemblages. Results also suggested that each natural habitat studied plays a specific role in maintaining bee biodiversity within this agro-ecosystem. This study also provides for the first time a list of the wild bee species foraging in natural habitats surrounding cranberry crops in North America.

3.1. Introduction

Amid growing concerns regarding global food security, recent research has documented and improved our understanding of the contributions played by bees in agriculture (Brittain et al., 2013; Klein et al., 2007). Although the honey bee is the most important species of managed pollinators for most crops, wild bees are known to increase fruit set regardless of honey bee abundance (Garibaldi et al., 2013). The ability of many wild bee species to perform sonication (i.e., buzz pollination) makes them more efficient at pollinating numerous crops, including blueberries, cranberries, potatoes, tomatoes and eggplant (Abrol, 2012) that require it. However, the diversity of wild bees including bumble bees, has declined notably over the past 15 years, in both the Americas and Europe (e.g., Biesmeijer et al., 2006; Cameron et al., 2011; Potts et al., 2010). Losses of wild bees and honey bees are intimately linked with human land use (González-Varo et al., 2013; Potts et al., 2010). Pesticide treatments, increased monoculture areas, increased presence of alien plant species, loss of natural plant diversity and, in particular, loss of natural habitat(s) all threaten the diversity and abundance of wild pollinators within agro-ecosystems (González-Varo et al., 2013; Smith et al., 2014).

Presence and extent of natural and semi-natural habitats have been shown to strongly influence the structure of wild bee communities. For instance, a large-scale study conducted in four European countries (Belgium, France, Netherlands and Switzerland) found that bumblebee abundance within different crop systems was positively correlated with the proportion of natural habitat surrounding the farms (LeFéon et al., 2010). Similarly, the presence of natural habitat, such as forests, meadows, bogs, near field crops significantly increased bee diversity and abundance (Klein et al., 2012; Kremen et al., 2004). Natural habitats vary widely, and include forests, natural meadows, bogs, meadows and grasslands, each of which influences bee communities differently. Research suggests that the presence of forests and grasslands around soybean fields may explain close to 60% of the variation in bee communities, and that bee diversity was mainly explained by the presence of forests, while bee abundance was more dependent on grasslands (Bennett & Isaacs, 2014). Furthermore, different combinations and proportions of natural habitats affect the sustainability of bee communities by providing distinct supplies of resources. The abundance and diversity of bee communities that can be supported by natural habitats in the vicinity of crops are indicators of the ecosystem’s overall productivity.

Within the landscape, the availability of patches (mostly non-crop patches) with resources essential for nesting determines the presence/absence of different ground-nesting bee species (Nicholls & Altieri, 2013; Potts et al., 2005). A study by Cane (1991) on the ground-nesting habits of 32 species revealed that bees preferred soils with high sand content (33 to 94%) as nesting substrate, while no bees were found in pure clay soil. Numerous other factors, such as quantity of bare ground area, terrain slope (i.e., flat, sloped, steep), woody debris, leaf litter and living vegetation cover, soil penetrability, availability of potential nesting substrates (i.e. pre-existing cracks/cavities in the ground, old nests and snail shells) can all impact the bee community (Potts et al., 2005; Sardiñas & Kremen, 2014). In the Mediterranean region, three variables were explained 23.6% of an entire community’s diversity: total bare ground area, number of suitable cavities and slope intensity. While cavity nesters were significantly correlated with abundance of cavities (expected), ground nesters were positively correlated with area of bare ground and marginally correlated with soil penetrability (Potts et al., 2005). In California, ground nesting bees were found to correlate negatively with slope intensity, soil compaction and presence of pre-existing holes. A positive correlation between area of bare ground and presence of a community of soil nester bees was also found (Sardiñas & Kremen, 2014).

The relationships between bee community structure and habitat have not been fully documented or described to date. Furthermore, the particular nesting resources available within a natural habitat may affect bee diversity and abundance. The aims of this study were to (1) describe the bee communities within three natural habitats surrounding cranberry crops (i.e., bog, natural meadow and forest) and document their distribution; (2) explain bee community structure based on nesting resources and other environmental factors (i.e., sunlight intensity and vegetation height) and (3) compare bee communities found in cranberry fields vs. those found in these adjacent natural habitats. We hypothesized that (1) bees will be distributed among types of natural habitats in a non- random pattern, (2) the presence of bare ground and soil compaction will be the most important environmental factors explaining bee community structure and (3) the types of shelter offered to bees in natural bogs will most resemble those in cranberry fields.

54 3.2. Methodology

3.2.1. Study Area

The Centre-du-Quebec region (46°15'- 46°20' N and 71°49'- 72°08' W) is part of the sugar maple- basswood domain, and represents the core area of cranberry culture in the province. Winters are cold (-40 to 15°C), summers are relatively hot (25<35°C) for a temperate climate, and both seasons have high levels of precipitation. The landscape in the region comprises natural bogs (1% of the total area), forests (44 %), natural meadows (5%) and cropland (46%), the latter thus being predominant (Laliberté et al. 2011). In addition to cranberry, soybean, corn and wheat are cultivated in this area. The dominant plant species associated with the bogs are Ericaceae, and include spoonwood (Kalmia latifolia L.), sheep laurel (Kalmia angustifolia L.), and Labrador tea (Rhododendron groenlandicum (Oeder) Kron & Judd). The predominant forest tree species are sugar maple (Acer saccharum Marshall; Sapindaceae), basswood (Tilia americana Linneaus; Malvaceae), balsam fir (Abies balsamea (L.) Miller; Pinaceae) and yellow birch (Betula alleghaniensis Britton; Betulaceae). The experimental unit for this study was the type of natural habitat: bog, forest or meadow. Experimental units of natural habitat were separated by a distance greater than 400m and were always associated with a nearby cranberry field. This distance, though potentially within the foraging range of larger solitary and social bees, is unlikely to compromise the independence of the sites in this study, as foraging resources were always present in high concentrations locally within each site (Gathmann & Tscharntke, 2002). In total, 15 sites were chosen and sampled in 2013 and 2014.

3.2.2. Pollinator survey

At each of the 15 sites, one transect of approx. 45m in length was set up with three triplets of yellow, blue and white pan-traps (nine in total) which were placed perpendicular to the transect at regular intervals (minimum interval of 15m) from the field, depending on the accessibility of the spot. The pan-traps consisted of 15cm diameter plastic bowls attached to the top of wooden sticks with Velcro. The three pan-traps of a colour series were placed 1m apart from one another, ordered randomly by colour and perpendicular to the main transect. Colours were selected based on their ability to attract the widest array of pollinator species (Campbell & Hanula, 2007). A total of 135 (9X15) pan-traps per year were used for the experiment. Once a week during the cranberry flowering period (end of June

55 to mid-July), pans were filled with 300mL of water containing a drop of dishwashing liquid to break the surface tension, and installed for 48 hours without rain, always at the same location, resulting in four weeks of sampling per year. Also, to increase the sampling effort and diversity of catches, seven minutes of hand net sweeping was conducted per site each week. This method was used on sunny days only, in the vicinity of the pan-trap transects. Every native pollinator spotted in flight or on a plant was captured. Since honey bees (Apis mellifera L.) were used as commercial pollinators in cranberry fields and are easy to identify in the field, they were not collected. Specimens were collected from the pan-traps using an aquarium fish net, placed in Whirl-Pak (Nasco, Wisconsin, United States of America) bags containing 70% ethanol, and then stored in a freezer until further processing. The sampling method for the pollinators captured in the cranberry fields is described in Chapter II (Pages 30-31).

All native pollinators collected in pan-traps were rinsed, dried and pinned. Pollinators captured by hand net sweeping were frozen and then pinned. All pinned specimens were identified to species level using taxonomic keys appropriate for the region (e.g.,Ascher & Pickering, 2014, Gibbs et al., 2013, Gibbs, 2010, Mitchell, 1960, 1962 and Sheffield et al., 2011). Voucher specimens will be placed in the research collection of Dr. Valerie Fournier, Laval University, Quebec, Canada.

3.2.3. Environmental data survey

Within the natural habitat surrounding the cranberry fields, environmental factors that influenced bee community structure were noted and evaluated at each site in 2014, including: bare ground (BG), presence/absence of peat (Peat); presence/absence of sand (Sand), presence/absence of an organic horizon (LFH), presence/absence of humus (H), presence/absence of ‘’wooden’’ debris (old branches, dead golden rod and Phragmites sp.; ex. potential cavities) (Debris), sunlight intensity (Sun); vegetation height (Herb) and soil compaction (PeB and PeN). Percentage of sunlight intensity (Sun) was evaluated subjectively based on the consensus of two observers according to seasonal daylight variations, canopy cover, vegetation height and other obstacles to sun rays. Vegetation height (Herb) was determined by measuring (m) the highest plant in the immediate vicinity of the pan-trap locations. Resistance to penetration indices, representing soil compaction (Kg/cm2), were taken with a percussion penetrometer. Two measurements of soil

56 compaction were taken at each site: one close to the field margin (PeB) and another at the edge of the natural habitat (PeN). Resistance to penetration indices were calculated according to the model proposed by Billot (1982). Data were taken three times along the predetermined transect, matching the pan-traps locations. The three data points were merged, leading to one data of every factor per site.

3.2.4. Statistical analysis

The bee communities of the three natural habitats were compared by a redundancy analysis (RDA) of data that had previously been subjected to Hellinger transformation, which is adequate for species matrix with a lot of zeros (Legendre & Gallagher, 2001). Redundancy analysis was performed using the vegan package (Oksanen et al., 2014) of R software (R Core Team, 2014). Species that showed unequal distribution among the three natural habitats at the α=5% significance level based on the chi- square test were plotted in a ternary graphic using the vcd package (Meyer et al., 2014).

Another RDA was performed on the bee communities of natural habitats using the same transformation, to identify the factors that contribute to explaining the highest proportion of variance. This was done with the stepwise selection algorithm applied on the AIC criterion, using the ordistep function of vegan (Oksanen et al., 2014). A factor was included in the model if it was a major contributor to reduction of the AIC value. The stopping rule was to not consider the factor if its inclusion in the model yielded a higher AIC value.

A third RDA was conducted to compare bee diversity between fields and natural habitats; for this analysis, a presence/absence matrix was used since the number of pan-traps was not equal between fields and natural habitats. Three analyses were conducted subsequently to identify the natural habitat most similar to cranberry fields harbouring bee communities. A one-way ANOVA was performed first to compare species richness by pairs (natural habitat/field), since a higher number of species in common is indicative of the natural habitat’s contribution to a field’s bee community. Following a significant effect, an LSD multiple comparison test was performed using the agricolae R package, to identify pairs of natural habitat/field that were different from the others (de Mendiburu, 2014). Bee richness and abundance were compared using one-way ANOVAs on the pairs (natural

57 habitat/field) mean differences. The final analysis was a multivariate MANOVA used to compare the Hellinger transformed bee communities of the pairs (natural habitat/field). Since the number of species was too large, species were combined in variation axes using principal component analysis (PCA). The scree plot suggested that five axes were the best compromise to ensure sufficient variation (53%) while maintaining high statistical power. The MANOVA was performed on the previous principal axes, using the Pillai trace statistic (see Annexe II for data and R functions used).

3.3. Results

3.3.1. Bee diversity in the three natural habitats: meadow, bog and forest

During the cranberry flowering periods of 2013 and 2014, 1065 bee specimens were captured within the natural habitats, representing 106 species (Annexe I). The 7 dominant species (total captures n≥30) were: Bombus ternarius Say (121), Bombus vagans Smith (107), Lasioglossum admirandum (Sandhouse) (61), L. versatum (Robertson) (46), L. planatum (Lovell) (46), Melitta americana (Smith) (40) and Hylaeus modestus Say (30).

The general RDA model used for testing bee community assemblage showed a significant effect the three natural habitats (F2,13=1.5681, r2adj=0.075, P=0.016, Figure 8). Meadows and bogs were found to have significantly different bee communities. Moreover, 25 species were not distributed significantly equally between the three natural habitats according to the khi-square test used. These bees, as we had hypothesized, showed a strong preference for particular habitats (see Table 8). Among them, three species (Hylaeus affinis (Smith), Hylaeus messilae (Cockerell) and Ceratina mikmaqi Rehan & Sheffield) were only found in natural meadows, and one species (Sphecodes clematidis Robertson) was only found in forests. The remaining 21 species showed a variable preference for a single type of natural habitat, but were not exclusively associated with it (Figure 9)

3.3.2. Environmental factors of the natural habitat

RDA models done one factor by one highlighted that bee communities were significantly explained by LFH, Sun and PeB, and marginally explained by PeN, Peat and Sand (Table 9). The final model

(F2,13=1.97987; r2adj= 0.123; P= 0.001; Figure 10), based on stepwise model selection, was described

58 by only two factors: Sun (F2,13=2.1806; P= 0.005; explained variation=14.116%) and PeB

(F2,13=1.7791 ; P= 0.015; explained variation=10.695%). The first two axes together explained 25% of the global variation. A greater percentage of bees preferred higher sunlight intensity (duration). On the other hand, soil compaction was generally negatively correlated with the presence and diversity of bees, confirming part of our hypothesis. Bare ground was not related to bee community assemblage, contrary to our expectations.

3.3.3. Comparing field and natural habitat bee communities

1814 bees representing 90 (23 exclusives) species were captured solely within cranberry fields. These results are further described in Chapter II (Page 33). Altogether, natural habitats and cranberry fields support 135 species (40 species found exclusively in natural habitats). RDA analysis comparing bees captured within fields or natural habitats indicated that the assemblages of bee species from fields were significantly different from those from natural habitats (F1,13= 2.707; radj=0.056; P=0.0001). The two first axes together explained 5.6% of the variation in bee global communities. Bee abundance was always higher in cranberry fields (during the sampling period of the study, which corresponded to the period of cranberry bloom).

Univariate and multivariate analyses were used to compare the differences between cranberry field and natural habitat pairs. While the difference in common species (natural habitat/field) between the three habitats was marginal (F2,13= 3.9457; P= 0.0510, Figure 11), they can be considered biologically distinct, considering the field nature of this study (Yoccoz,1991). Natural meadow areas had the highest number of species in common with neighbouring cranberry fields, while forests had the lowest (LSD test; α=0.1, t=2.4313). The mean number of species in common between a natural habitat and the nearby cranberry field was higher for meadows (17.2 sp.) than for forests (+82.9%; 9.4 sp.) and bog (+52.8%; 11.25 sp.). The number of species in common between cranberry fields and bogs was not significantly different from that between cranberry fields and the other two natural habitats, which is not consistent with our hypothesis.

None of the pairs (natural habitats/field) were significantly different from one another, either in terms of species richness (ANOVA F2,14 =1.099; P= 0.3645; Figure 12) or abundance (F2,13= 2.1923 ; P=

0.1543; Figure 12). The 135 species were combined in 29 axes of variance using a PCA. To increase statistical power, only the first five axes, which together explain 53% of the variation, were used to conduct a MANOVA. The y-matrix used was the difference between the field and natural habitat PCA matrices. Using Pillai’s trace as criterion for significance of the MANOVA, no significant difference between pairs (field/natural habitat) was associated with the three habitats (F2,14= 1.5296; Pillai= 0.91878; P= 0.2078).

3.4. Discussion

3.4.1. Bee diversity in three natural habitats: natural meadow, bog and forest

Our results demonstrate that bee community assemblages are strongly shaped by their natural habitat. The harsh physical and chemical environment associated with bogs (i.e., acidic soil, frequent floods, anaerobic soil conditions) can explain the reduced species diversity and abundance of bees, for example, through limited nesting opportunities. Furthermore, bogs are mostly colonized by stress- tolerant plants from the Ericaceae family (e.g., Rhododendron sp., Kalmia sp., Vaccinium sp., Ledum sp.), and these plants are characterized by small flowers, leading to the establishment of a reduced, more specific bee community (Heinrich, 1975; Reader, 1975). Among all natural habitats, our study also revealed that bee species diversity and abundance were usually highest in meadows. There favourable soil conditions and a diverse plant community provide a better array of ecological niches for many bee species, increasing their number and abundance. In forests, bee community assemblages did not differ from those in the two other habitats. Forest soil conditions are usually favourable to ground-nesting bees, but floral resources are less abundant and diverse since forests are meadows’ final stage of succession. Furthermore, access to sunlight is reduced in mature forest, and its presence was identified as a key factor explaining species richness in our study. Hence, mature forests are intermediate quality habitats for bees, compared to bogs and meadows.

Bee species choose a specific habitat over another based on preferred ecological niches, according to the availability of foraging resources and nesting sites (Vickruck & Richards, 2012). Some bee species, such as Melitta americana, are well-adapted to the harsh conditions offered by bogs. This eastern Nearctic bee is a well-known oligolectic of the Ericaceae family (Cane et al., 1985), and can

60 thrive in a bog-like environment due to its host plant preferences. It is therefore not surprising that this species was encountered in higher abundance in bogs than in the two other habitats. On the other hand, natural meadows offer more diverse nesting substrates, suitable for a wider array of bees, as evidenced by the diversity of species we found. Ceratina mikmaqi, Hylaeus affinis and Hylaeus mesillae, are small solitary bees, usually found in meadows and known to nest in woody stems like teasels and raspberries (Almeida, 2008; Vickruck & Richards, 2012). Sphecodes clematidis is a cleptoparasite found only in forests, and, although their hosts (presumably also Halictidae) are not well known, they are thought to have evolved closely with them (Sheffield et al., 2003). Based on this intimate relationship, we can assume that the hosts are also mostly from species correlated with forests, such as Lasioglossum cressoni and Lasioglossum nigroviride.

3.4.2. Environmental factors of the natural habitats

Our results indicated that, among all factors related to natural habitat, the main drivers of bee community assemblages are sunlight and soil compaction. Bee flight intensity and duration are dependent on the number of sunlight hours (Gebremedhn et al., 2014; Junior et al., 2010; Sydenham et al., 2014). Bees will preferably nest in a bright environment, one that provides enough sunshine to allow them to fly and forage for a longer period of time (Vickruck & Richards, 2012; Batra, 1999). Soil compaction, the second most important factor explaining bee community assemblage in our study, is directly associated with the nesting opportunities. Nest establishment is costly in terms of search effort and digging time and energy required for a female solitary bee. As a result, bees prefer softer soil as a nesting site (Potts & Willmer, 1997). However, nesting locations can vary under conditions of soil compaction, depending on nest density or bee size (Potts & Willmer, 1997). Surprisingly, soil compaction within the natural habitat did not impact bee communities. Solitary bees, due to their limited flight range (300m, Campbell & Hanula, 2007) might be inclined to nest in proximity to cranberry fields to benefit from the excess of foraging resources available during the blooming period (Gathmann & Tscharntke, 2002). Furthermore, cranberry bogs are usually replete with sand, offering ground nesters a favourable substrate. Agricultural practices, notably the use of heavy machinery, often result in compacted soil, thus impeding the establishment of ground nesting bees. Soil compaction is an important variable explaining the establishment of bee communities

(Potts et al., 2005; Sardinas & Kremen, 2014) and as the second most important factor explaining bee community assemblage in our study confirmed our second hypothesis. Contrary to other studies (Potts et al., 2005; Sardinas & Kremen, 2014), our study did not find that the presence of bare ground had an impact on the composition of bee communities. We believe this difference can be explained by the fact that we conducted a qualitative evaluation of bare ground (presence/absence), whereas other studies relied on quantitative estimation.

3.4.3. Comparing field and natural habitat bee communities

The results presented here show that bees captured in cranberry fields were less diverse yet their communities more abundant than those in the surrounding natural habitats (Figure 12). Not all bees are adapted to foraging on cranberry flowers, which reduces the bee diversity in the fields studied here (Nicholls & Altieri, 2013). On the other hand, cranberry bloom provides a surplus of food certain to attract bees and thus boost their in-field abundance.

The number of species in common between cranberry fields and natural habitats was highest in meadows (Figure 11). However, both our multivariate model and the differences we found in bee species richness and abundance suggest that no natural habitat is more adequate for bees than another. These results are consistent with another study (Mandelik et al., 2012) that compared bee diversity in three types of habitats (woodlands, agricultural fields and old fields), and found that fields and old fields (meadow in our case) had a higher number of species in common. It was also suggested that bees exploit specific habitats differently throughout the growing season, but overall, bee abundance and diversity is highest in old fields (Mandelik et al., 2012). Woodlands would likely be used earlier in the spring, as they provide more nesting opportunities, particularly for cavity nesters, while old fields and fields would be used in the summer for their foraging resources. In our case, sampling occurred only during the cranberry blooming period, limiting our capacity to identify which habitat offers more resources, since all bees were actively foraging in the fields. Our findings might have been different if sampling had taken place from spring to fall.

In the present study, the habitat dynamic appears similar to the metapopulation dynamic (Pulliam, 1988). Each natural habitat, used differently by the bees (in time and resources), could serve as

62 populations sources for adjacent fields. Such fields could represent sinks, since their harsh conditions (use of pesticides, tillage, herbicides, etc.) limit the opportunities for a steady bee population to establish and obtain a ready food supply. The use of a metapopulation dynamic approach in a future study could be a suitable method for analyzing the importance of natural habitats surrounding crop fields for bee populations. Furthermore, a better understanding of population dynamics could contribute to the conservation of endangered species, an approach already successfully applied for Andrena humilis (Franzén & Nilsson, 2013) in Europe.

3.5. Conclusion

Many native plants and commercial crops rely on pollination by bees for seed and fruit set. Wild bees, in particular sonicating bees, are especially efficient at pollinating flowers with specialized features such as the cranberry’s poricidal anthers. A better understanding of how natural habitats influence wild bee biodiversity is the first step in improving farm landscape management while benefitting both crop production and native bees.

Natural habitats are particularly important to the sustainability of wild pollinator populations in agroecosystems and, by extension, are also valuable to insect-pollinated crops like cranberries. To our knowledge, this is the first study to evaluate bogs as a natural habitat for bees. Our findings provide further evidence that wild bee community assemblages are strongly associated with natural habitats. Our results reveal that sunlight intensity and soil compaction close to cranberry fields are key drivers determining the composition of field bee communities. These two factors can be properly managed by growers to limit any negative impact on bee communities, create open areas near fields and avoid compaction from agricultural machinery near the edge of natural habitats.

Finally, our results suggest that pollinators are so attracted to cranberry flowers that their presence in the surrounding natural habitat may be somewhat reduced (Figure 12). It was thus difficult for us to identify which of the studied natural habitats (meadow, bog, or forest) contributed most to bee diversity in cranberry fields. We therefore conclude that, for the period during which our study took place, each of the natural habitats contributed to a more diverse agroecosystem and provided different, yet complementary, ecological niches for pollinators.

3.6. Acknowledgements

This study was funded by the Prime-Vert Program (MAPAQ), Centre SÈVE, and the NSERC Discovery Grants Program. We would like to thank all growers who participated in the study; Joseph Moisan-DeSerres, Étienne Normandin and Jeff Skevington for their help with bee and hoverfly identification; Jean-Pierre Deland and Isabelle Drolet (CETAQ) for their assistance with site selection; Brigitte Larose-Edwards for her help with translation, Olivier Samson-Robert for his help with the writing, as well as Gaétan Daigle and Pierre Legendre for statistical advice. We are also grateful to all the summer students and professionals who worked on the project: Manon Bellanger, Théo Constant, Audrey Dufour, Mélissa Girard, Mathieu Heitzmann, Ann-Catherine Laliberté and Frédéric McCune. Finally, Amélie Gervais is grateful to NSERC-CANPOLIN and the QCBS for various scholarships.

3.7. References

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Table 8. Preference order for the three natural habitats among 25 most common bee species. Fa: Meadow; Fo: Forest and B: Bog (Chi-square test, order of importance). Quebec, Canada, 2013-2014.

Species Χ2 p-value Order of importance Lasioglossum admirandum 44.20 2.528E-10 B>Fa>Fo Hylaeus affinis 10.00 0.0067 Fa only Melitta americana 32.60 8.337E-08 B>Fo>Fa Hylaeus annulatus 9.38 0.0092 Fo>Fa>B Augochlorella aurata 12.10 0.0024 Fa >Fo=B Sphecodes clematis 6.00 0.0498 Fo only Halictus confusus 7.00 0.0302 Fa>Fo>B Lasioglossum coriaceum 15.70 0.0004 Fa>Fo>B Lasioglossum cressonii 10.75 0.0046 Fo>Fa>B Lasioglossum ephialtum 8.86 0.0119 Fa> Fo=B Megachile gemula 6.20 0.0450 Fa>Fo>B Megachile inermis 8.94 0.0114 Fo>Fa>B

68 Andrena kalmiae 7.00 0.0302 B> Fo=Fa Lasioglossum macoupinense 7.00 0.0302 Fa=Fo>B Hylaeus messilae 14.00 0.0009 Fa only Ceratina mikmaqi 10.00 0.0067 Fa only Hylaeus modestus 15.20 0.0005 Fo>Fa>B Lasioglossum nigroviride 6.00 0.0498 Fo>Fa>B Bombus perplexus 6.25 0.0439 Fa>Fo=B Lasioglossum planatum 6.83 0.0329 B>Fa>Fo Bombus sandersoni 10.75 0.0046 B>Fa=Fo Bombus ternarius 28.58 6.227E-07 B>Fo>Fa Bombus vagans 11.46 0.0033 Fo>B>Fa Lasioglossum versans 6.50 0.0388 Fa>Fo>B Lasioglossum versatum 35.26 2.204E-08 B>Fa>Fo

Table 9. Partial RDA analysis of the bee community as a function of tested factors. asterisks indicate significance **, *, .

Variables Type F-value p-value Partitioning of variance BG Binary 0.6716 0.941 0.04912 Peat Binary 1.5487 0.059. 0.10650 Sand Binary 1.5487 0.059. 0.10650 LFH Binary 2.1009 0.006** 0.13912 Humus Binary 0.6079 0.965 0.04467 Debris Binary 0.9010 0.532 0.06482 Sun Numeric 2.0573 0.007** 0.13663 Herb Numeric 1.2416 0.177 0.08718 PeB Numeric 1.8405 0.015* 0.12400 PeN Numeric 1.4008 0.082. 0.09727

Meadow

Figure 8. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and natural habitats for the entire bee community (106 species). Solid line vectors represent factors as defined prior to study; dashed line vectors represent species.

Figure 9. Ternary plot of the distribution frequency of 25 species in three natural habitats adjacent ot cranberry crops. Abbreviations ( B.san, Bombus sandersoni; L. ver, Lasioglossum versatum; L.adm, Lasioglossum admirandum; L.pla, Lasioglossum planatum; M.gem, Megachile gemula; A. aug, Augochlorella aurata; L. cor, Lasioglossum coriaceum; B. Per, Bombus perplexus; H. Con, Halictus confusus; L.eph, Lasioglossum ephialtum; H. Aff, Hylaeus affinis; H.mes, Hylaeus messilae; C.mik, Ceratina mikmaqi; Me.ame, Melitta americana; A.kal, Andrena kalmiae; B.ter, Bombus ternarius; B.vag, Bombus vagans; L.ves, Lasioglossum versans; L. mac, Lasioglossum macoupinense; H.mod, Hylaeus modestus; L.cre, Lasioglossum cressonii; M.ine, Megachile inermis; L. nig, Lasioglossum nigroviride; H.ann, Hylaeus annulatus; S.cle, Sphecodes clematis.

Figure 10. Redundancy analysis biplots showing correlation between species and studied factors (Sunlight intensity and Soil compaction at the field border (PeB)) for the entire bee community (106 species). Solid line vectors represent factors as defined prior to study; dashed line vectors represent species.

ab a b

Bog Meadow Forest

Figure 11. Mean numbers of species in common between natural habitat and cranberry fields for each type of natural habitat surrounding cranberry farms in Quebec, Canada, in 2013-2014. Histograms with different letters are statistically different (LSD test).

Forest

Meadow

Bog

Figure 12. Differences (y= Field - Natural habitat) in number of species and total abundance for each of the fifteen cranberry sites in Quebec, in 2013-2014. ‘’0’’ represents no difference between pairs (natural habitat/field); positive values represent a higher value found in the cranberry field; negative values represent a higher value found in the natural habitat.

Chapitre IV: Cranberry pollination potential and habitat preference of Melitta americana (Hymenoptera: Melittidae) in Canada

Gervais, A., Fournier, V., Sheffield, C.S., Chagnon, M., submitted on April, 1st 2015 to the journal Apidologie.

Résumé

L’espèce Apoide Melitta americana (Smith) est une récente mention canadienne dans les cannebergières du Québec. Le genre Melitta comprend des abeilles oligolectes associées aux plantes de la famille des Éricacées. Sa présence dans les champs de canneberges (Vaccinium macrocarpon (Aiton)) pourrait donc s’avérer avantageuse pour la pollinisation et la production de la canneberge. Avec des pièges-bols et filets entomologiques, un total de 15 cannbergières et leurs habitats naturels adjacents ont été échantillonnés en 2013 et 2014. La couleur des pièges-bols préférée (blanc, bleu ou jaune), la distance de vol ainsi que la présence de pollen de canneberge transporté par M. americana ont été évalués pour estimer son potentiel en tant que pollinisateur spécifique des fleurs de cette culture. Les habitats naturels ainsi que leurs facteurs intrinsèques, tels que la compaction du sol, la présence de sol nu et de débris ligneux au sol ont été caractérisés et mis en relation avec la présence de M. americana. Un total de 150 individus M. americana a été capturé, dont 130 durant la floraison de la canneberge seulement. Melitta americana transportait presque qu’exclusivement du pollen de canneberge. Son abondance dans l’habitat naturel était principalement affectée par la présence de débris ligneux et elle a été retrouvée en plus grand nombre dans les tourbières. À notre connaissance, cette étude est la première à examiner les préférences d’habitat de M. americana en cannebergière.

74 Abstract

Melitta americana (Smith) was recently recorded for the first time in Canada. Bees from the genus Melitta are known oligoleges of the Ericaceae family, thus the presence of M. americana in cranberry (Vaccinium macrocarpon (Aiton)) fields might be beneficial for growers. Using pan-traps and hand netting, 15 fields and their adjacent natural habitats were sampled in 2013 and 2014 in Quebec. Pan-trap colour preference, flight distance and pollen preferences were evaluated to assess the pollination potential of M. americana for cranberries. Natural habitats and intrinsic factors such as soil compaction, and presence of bare ground and wooden debris were characterized in regard to M. americana presence. A total of 150 M. americana specimens were captured, 130 during the cranberry flowering period. Melitta americana transported cranberry pollen almost exclusively. Bee abundance was negatively affected by the presence of woody debris and was concentrated in bogs. To our knowledge, this is the first study to examine M. americana’s habitats preference.

4.1. Introduction

Canadian cranberry (Vaccinium macrocarpon (Aiton): Ericaceae) production has expanded significantly over the past 20 years. In the province of Quebec, the number of cranberry producers has multiplied by a factor of 30, from 3 producers in 1992 to 84 in 2014, with 3961 ha now under cultivation (APCQ, 2014). Cranberry flowers are self-sterile and depend on insect pollination to induce fruit production (Delaphane and Mayer, 2000). Due to the poricidal dehiscence of their anthers, flowers are not efficiently pollinated by honey bees (Apis mellifera L.), which, unlike many wild bees, are unable to perform buzz pollination (De Luca and Vallejo-Marìn, 2013). Wild bees that specialize (i.e., oligolecty) in Vaccinium sp. are more apt to pollinate cranberry flowers successfully. First captured collected in 2005 in Quebec’s cranberry fields, Melitta americana (Smith) (Melittidae), a ground nester bee, is a recent Canadian record (Payette 2013). Between 2005 and 2012, it has been captured 87 times, though only at one of nine farms sampled in the Centre-du-Quebec region (Figure 13). Its presence in these crop systems in Quebec drew growers’ attention since the genus is generally considered to exhibit oligolecty or monolecty (Michener 2007; Michez and Eardley 2007), this particular species a known oligolege of Ericaceae (Cane et al. 1985; Payette, 2013). Analysis of the pollen recovered from M. americana nests in one study found that 99.1% was cranberry pollen, indicating that the bee has a high pollination potential for this crop (Payette 2013). Furthermore, in New York State, M. americana is known to be a highly effective pollinator of deerberry (Vaccinium stamineum L.) (Cane et al. 1985), a close relative of cranberry. This species has also been found within cranberry fields in Massachusetts and Maine (Loose et al. 2005). Cariveau et al., (2013) highlighted the importance of land cover on M. americana in a cranberry context, without describing the land itself. A better understanding of the factors driving its presence and abundance would be beneficial for cranberry growers, and add to previous knowledge of this species in Quebec cranberry crops. The aims of the present study were to (1) determine the abundance of M. americana, (2) investigate its pan-trap colour preferences, flight distance in fields, and pollen preferences, and (3) determine the natural habitat features that most influence the bee’s distribution within Quebec’s cranberry agroecosystem.

4.2. Methodology

During the summers of 2013 and 2014, an exhaustive sampling of bee communities was conducted at 15 sites in the Centre-du-Quebec region. Methodologies used are described in chapter II and III. In 2013, bees were captured before, during and after the crop flowering period, resulting in 9 weeks of sampling, whereas in 2014, samples were collected only during the crop flowering period. To evaluate the flight capacity of M. americana, additional yellow pan-traps were set up in 2014 on one farm at 75m and 120m from a natural habitat (their known nesting areas; André Payette, personal communication), an area representing almost three times the width of the fields. Yellow pan-traps were used since preliminary analysis of 2013 data suggested it was the most preferred. As described in chapter III, environmental data, such as soil analyses, presence or absence of bare ground, debris and humus, sun exposition and vegetation height, were collected in natural habitats. Pollen loads were retrieved from female specimens captured by hand netting only. Pollen grains were then processed and identified following procedures used by Moisan-DeSerres et al. (2014). Mean, standard error, chi-square tests and binomial modeling were used to describe pollination habits of M. americana and the bee’s relation with natural habitats by using R software (R Core Team, 2014; see Annexe II for data and R functions used).

4.3. Results

During the 2013-2014 bee survey, a total of 150 M. americana specimens were captured in fields and natural habitats, 130 during the crop flowering period. (Distribution among sites: Figure 2b). When pan trap colors were compared, Melitta americana was mostly captured in yellow pan-traps (chi- square for number of captures in pan traps Χ2=91; P=2.2x10-16, Table 10) and were more frequently captured closer to the edge of the fields, although one specimen was caught at a distance of 120m from a natural habitat (Table 11). The pollen loads of the 26 M. americana specimens captured by hand netting was 91.75 ± 2.97% cranberry pollen, with a mean of 465.74 ± 114 cranberry pollen tetrads per sample. Kalmia sp. (also Ericaceae) was the only other pollen found in M. americana pollen load samples. Melitta americana were also collected within the natural habitat (Table 12). Among all factors examined, bee presence was only correlated negatively with the presence of woody debris in the environment (AIC= 53.396; z= -3.648; p= 0.00264; negative binomial modelling;

78 Figure 3a). Also, M. americana was found significantly more often in bogs than in the two other habitats (X2=31.85; P=1.213x10-7; Table 12; Figure 14).

4.4. Discussion

Our study highlights (1) the crop pollination potential offered by M. americana due to its relative abundance in some sites, its flight distance from the edge of the field, its preference for cranberry pollen, as well as (2) the influence of natural habitat on M. americana abundance. The presence of this pollinator in almost every sampled site here suggests that its range is either much wider than suspected by Payette (2013), or that it is expanding rapidly. Melitta americana was captured at a sufficient distance from the cranberry field edges to ensure that pollination services for the whole cranberry field are met. Fields generally have similar dimensions, making this finding applicable for most growers. However, further investigation would be required to evaluate bees’ typical flight range. Moreover, studies have shown that eight pollen tetrads are enough to induce fruit production in cranberry crops (Cane and Schiffhauer 2001). Specimens captured in this study were carrying several hundred pollen tetrads, making them potentially important cranberry pollinators. The high percentage of cranberry pollen in their scopa may not be sufficient to consider them a strict cranberry monolege, but high enough for them to be qualified as a Vaccinium specific pollinator with a strong preference for cranberry when it is present (Müller 1996). The high variation in the number of pollen grains might be explained by the total foraging time prior to specimens being caught, which probably differed among individuals. Their high preference for the yellow pan-trap could be exploited to lower sampling cost for detecting this species in future studies, by using equipment of only one colour.

The results presented here reveal the importance of natural habitats and their intrinsic features for M. americana. Among all the factors studied, only the presence/ absence of debris (previously described) was important in explaining the abundance of M. americana, although it did not figure prominently in previous studies of bee communities (Potts et al. 2005; Sardinas and Kremen 2014). However, the presence of a large amount of woody debris is often linked with covered soil (not significant in our study), a factor of importance for ground nester bees. We believe this difference can be explained by the use of a qualitative evaluation of bare ground (presence/absence) in this study, whereas others have relied on quantitative estimation. Furthermore, a greater number of M.

79 americana individuals were captured in bogs than in the two other natural habitats. This concurs with the oligolectic behavior for Ericaceae plant species (encountered primarily in bogs) characteristic of this species (Cane et al. 1985; Reader 1975).

4.5. Conclusion

Our study highlights the pollination potential of M. americana and some factors that affect its abundance within the cranberry agro-ecosystem. To our knowledge, this is the first study to examine M. americana habits, particularly in high value crops like cranberry, expanding the research begun by André Payette in Quebec. The findings presented here provide growers with more knowledge regarding the importance of M. americana for their crops. Melitta americana may have the potential to play an important role in increasing cranberry production. Hence, the protection and management of its preferred environment could be an investment that contributes to expansion of cranberry production.

4.6. Acknowledgements

This study was funded by the Prime-Vert Program (MAPAQ), Centre SÈVE, and NSERC Discovery Grants Program. We would like to thank all growers who participated in the study; Jean-Pierre Deland and Isabelle Drolet (CETAQ) for their assistance with site selection; as well as Gaétan Daigle for statistical advice. We are also grateful to all the summer students and professionals who worked on the project: Mélissa Girard, Audrey Dufour, Théo Constant, Frédéric McCune, Manon Bellanger and Ann-Catherine Laliberté. Finally, Amélie Gervais is grateful to NSERC-CANPOLIN and the QCBS for various scholarships.

4.7. References

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Table 10. Number of specimens of M. americana captured in cranberry fields during flowering in 2013-14. Bees captured within the natural habitat in 2013 were not included in this table.

Method Melitta captured Yellow pan-trap 56 White pan-trap 5 Blue pan-trap 1 Hand netting 67

Table 11. Number of Melitta americana captured during the 2014 blooming period on the one farm where sampling was conducted at distances of 75 and 120 meters from a natural habitat. Distance (m) Melitta captured 0 6 12.5 9 25 9 75 6 120 1

Table 12. Number of Melitta captured according to the different type of habitats sampled. Habitats Melitta captured Fields 110 Bogs 30 Meadows 3 Forests 7 Total 150 a)

82 (b)

Figure 13. Map representing M. americana captures in cranberry qrowing study area, Centre-du-Quebec region. Melitta americana (Smith) captured during (a) 2005-2012 pollinators survey by André Payette (Payette, 2013), its presence was confirmed on only one site; (b) 2013-2014 pollinators survey, its presence was confirmed on 13 of the 15 sites. Circle sizes represent number of M. americana captured at their center.

a) b)

Figure 14. Box plot. Number of Melitta americana (Smith) captured according to (a) the presence or absence of woody debris, (b) the three natural habitats compared in this study.

Chapitre V : Conclusion générale

Les travaux effectués dans le cadre de ce projet de maitrise ont permis d’obtenir des informations nouvelles et essentielles aux producteurs de canneberge, principalement dans un but de conservation de la faune pollinisatrice. En premier lieu, l’étude a permis d’inventorier exhaustivement l’entomofaune pollinisatrice ainsi que de déterminer l’effet de la régie de la culture et du type de sol des fermes sur cette même faune. Ensuite, les communautés d’insectes pollinisateurs ont été comparées en fonction des habitats naturels adjacents aux champs. L’impact des éléments intrinsèques à chacun des habitats naturels a également été évalué sur les communautés de pollinisateurs indigènes. Ce projet a également permis d’améliorer les connaissances concernant l’abeille Melitta americana (Smith) en décrivant son potentiel de transport de grains de pollen de canneberges ainsi que les facteurs qui affectent sa présence aux champs et dans les différents habitats naturels. À notre connaissance, cette étude est la première à inventorier de manière aussi exhaustive les abeilles indigènes présentes dans les cannebergières du Québec, et la toute première à identifier les espèces de mouches de la famille des syrphidés retrouvées dans la production de canneberges nord-américaine.

Les résultats du premier volet concernant la biodiversité des pollinisateurs indigènes dans les cannebergière et les impacts de la régie de culture et du type de sol ont permis de déterminer que le type de sol (sableux ou tourbeux) est un facteur déterminant pour l’assemblage des communautés d’abeilles, contrairement aux communautés de syrphes. Le type de sol sur lequel la canneberge est cultivée varie grandement selon les exploitations. La majorité des producteurs produisent sur des sols sableux, mais les productions plus anciennes sont généralement installées sur des sols tourbeux. Selon nos résultats, la présence majoritaire de sol sableux serait bénéfique pour la communauté de pollinisateurs indigènes en augmentant les sites de niches pour les abeilles nicheuses de sol. Il est de coutume, même pour les producteurs en sol tourbeux, d’ensabler annuellement leur champ (Strik & Poole, 1995). Cette pratique est considérée efficace par les producteurs pour limiter la survie des mauvaises herbes, même si les études concernant cette pratique sont controversées (Strik & Poole, 1995). De plus, l’application modérée de sable permet généralement d’homogéniser et d’augmenter de 18% les rendements sur toute la ferme (Strik & Poole, 1995). Avec les résultats présentés ici, cette pratique pourrait également être bénéfique pour les abeilles indigènes qui utiliseraient les sols sableux meubles pour construire leur nid à proximité des cannebergières.

Contrairement à notre hypothèse de départ, le type de régie choisi par le producteur n’a pas d’impact sur les communautés de pollinisateurs indigènes. Ce résultat est contraire à plusieurs études qui ont démontré, et ce dans de nombreuses cultures, que les régies biologiques sont généralement bénéfiques pour l’abondance et la diversité des pollinisateurs indigènes (Canola : Morandin & Winston, 2005; Blé : Clough et al., 2007; Gabriel et al., 2013; Jachère : Holzschuh et al., 2008; Prairie : Power et al., 2012). Certains facteurs ont pu confondre les résultats obtenus dans notre étude. Par exemple, l’utilisation, dans les deux régies, de l’insecticide à large spectre Spinosad a pu diminuer les différences entre les traitements. Le Spinosad est connu pour son impact négatif sur les abeilles (Biondi et al., 2012). La molécule (concentration de 2.5-20 mg/L) inhibe l’acétylcholinesterase (enzyme très importante pour le contrôle du système nerveux), causant convulsions, paralysies et ultimement, la mort de l’insecte (Rabea et al., 2010).

Le deuxième volet de mon projet mettait en évidence l’importance de l’habitat naturel pour les pollinisateurs indigènes des canneberges. La présente étude est la première à faire état de l’importance des tourbières comme milieu naturel pour les pollinisateurs indigènes. Une description des abeilles retrouvées dans l’habitat naturel a permis de comparer les deux communautés (champs/habitat naturel) en plus d’identifier l’importance relative de chaque habitat pour les abeilles. À l’opposé de notre hypothèse de départ, la tourbière est l’habitat naturel qui possède la communauté de pollinisateurs indigènes la moins diversifiée et la moins abondante. Les communautés de pollinisateurs associées aux prairies naturelles se sont avérées plus diversifiées et abondantes que celles retrouvées dans les tourbières, sans toutefois se distinguer des forêts. Ce résultat pourrait indiquer que les tourbières, comme pour les plantes et les mammifères, constituent, pour les abeilles nicheuses de sol un endroit particulièrement difficile pour s’établir de par son sol acide, souvent en condition anaérobique et fréquemment innondés (Reader, 1975). À l’inverse, les meilleures conditions du sol et les espèces florales plus variées font de la prairie naturelle un habitat plus favorable à l’établissement de pollinisateurs indigènes. Cependant, en tenant compte de la préférence individuelle des espèces pour chacun des types d’habitats naturels, il devient possible de conclure que chacun des habitats naturels joue un rôle (complémentarité écologique) espace/temps différent pour chaque espèce et que la conservation d’une diversité d’habitats naturels favorisent une diversité maximale de pollinisateurs indigènes (Mandelik et al., 2012). Chacun des habitats naturels représente des niches écologiques particulières utilisées différemment par les pollinisateurs. Ainsi,

88 tous les habitats naturels sont importants pour la conservation de la diversité de la faune pollinisatrice.

Le deuxième volet de ce mémoire a également permis de mettre en lumière l’importance de certains éléments des habitats naturels pour les abeilles. Après l’évaluation de plusieurs facteurs, seuls la compaction du sol en bordure du champ et l’ensoleillement associé aux différents sites influençaient les pollinisateurs indigènes. L’importance de la compaction du sol pour les abeilles nicheuses de sol a été démontrée dans deux différents systèmes : méditerranéen (Potts et al., 2005) et californien (Sardinas et Kremen, 2014). Un sol compacté sera plus difficile à manipuler pour les abeilles qui y nichent. En limitant la compaction du sol en bordure de champ, le producteur pourrait augmenter la population d’abeilles indigènes nichant à proximité de son champ et par le fait même, la pollinisation de ses canneberges. Cette étude a également permis de mettre en relation l’importance de l’ensoleillement et les communautés d’abeilles. Ces dernières nicheront majoritairement près d’un endroit ensoleillé, augmentant ainsi leur temps de vol et de recherche de nourriture (Batra, 1999). Contrairement à notre hypothèse de départ et aux conclusions de plusieurs études (Potts et al., 2005; Sardiñas & Kremen, 2014), la présence/absence de sol nu ne s’est pas avérée importante pour les pollinisateurs indigènes. Ce résultat pourrait probablement être expliqué par la méthode utilisée pour qualifier le sol nu. Dans les autres études (Potts et al., 2005; Sardinas et Kremen, 2014), une échelle quantitative représentant le pourcentage de sol nu a été utilisée alors que la méthode utilisée ici se voulait une variable présence/absence, plus rapide à mesurer.

Les résultats obtenus en comparant les communautés de pollinisateurs indigènes capturées dans les habitats naturels et dans les champs sont contraires aux résultats qui étaient attendus. Selon notre hypothèse, les tourbières possèderaient la communauté de pollinisateurs indigènes la plus similaire à celle retrouvée en champs. Les résultats ont cependant démontré que la prairie naturelle possédait un nombre d’espèces en commun avec le champ plus élevé que les autres habitats naturels, alors qu’aucune différence n’a été retrouvée en comparant les communautés entières. Ces résultats laissent supposer que chacun des habitats naturels a son importance relative pour chacune des espèces retrouvées. Dans une optique de métapopulation (dynamique source-puits), les habitats naturels pourraient représenter des sources, chacun participant à maintenir des populations des pollinisateurs distinctes à proximité des champs, alors que les champs représenteraient des puits,

89 incapables de soutenir les populations stables de pollinisateurs dues à l’usage de pesticides (Franzén & Nilsson, 2013).

Le dernier volet de ce mémoire a permis de mieux définir le rôle de l’abeille Melitta americana (Smith) pour la pollinisation de la canneberge ainsi que ses préférences concernant les différents habitats naturels. Melitta americana, par ses habitudes de pollinisation (e.g. abondance, distance de vol de la bordure du champ, quantité et constance du pollen de canneberge transporté), représente un pollinisateur important pour les canneberges, conformément à nos hypothèses de départ. Sa préférence pour les tourbières est conséquente à la littérature retrouvée sur ce genre ainsi qu’à notre hypothèse, puisqu’il est souvent associé comme oligolecte des plantes Éricaceae tel que suggéré par Payette (2013b). À l’intérieur des habitats naturels étudiés, la présence de débris semblait être le seul facteur négatif à la présence de cette abeille. Melitta americana étant nicheuse de sol, la présence de débris au sol a probablement limité l’établissement de nids. À notre connaissance, cette étude est la première à évaluer les facteurs influençant la présence de M. americana en milieu naturel, en plus de confirmer les observations de Payette (2013b) sur le caractère olygolecte de l’espèce. Les données obtenues ici permettront aux producteurs d’orienter leur aménagement de terrain en fonction de la diversité des pollinisateurs indigènes, mais également en fonction des préférences d’habitat de M. americana.

Le projet, bien que complet, aurait pu intégrer d’autres pollinisateurs indigènes, en particulier certaines familles de diptères. Les Stratiomyidés capturés lors du projet n’ont pas été identifiés à l’espèce, principalement dû aux clés taxonomiques désuètes qui limitaient la qualité et augmentaient le temps associé à l’identification. Ces probables pollinisateurs gagneraient cependant à être étudiés plus en profondeur puisque les articles concernant leur rôle comme pollinateurs, peu importe la culture, sont quasiment inexistants. De plus, aucun spécimen de diptères de la famille des Bombyliidés ne fut capturé durant les deux années de l’étude. Les bombyles, tout comme les syrphes, sont reconnus pour être pollinateurs secondaires dans plusieurs cultures. Moisan-deSerres et al. (2014) ont d’ailleurs capturé quelques spécimens dans les bleuetières du Lac-St-Jean. L’absence complète de cette famille dans le milieu des cannebergières soulève des questions qui restent sans réponse. Des études destinées uniquement aux bombyliidées permettraient de comprendre leur étrange absence dans le milieu de la cannebergière.

L’étude aurait également pu être améliorée en augmentant l’effort d’échantillonnage dans l’habitat naturel. Tout d’abord, un plus grand nombre de sites aurait permis une puissance statistique améliorée et donc, une meilleure représentation des différences entre les trois habitats naturels. De plus, les champs de canneberges ont été échantillonnés du début juin au début septembre alors que l’habitat naturel a été échantillonné seulement durant la courte floraison de la canneberge. D’autres importantes questions auraient pu être posées grâce à une période d’échantillonnage plus longue de l’habitat naturel (i.e. avant et après la floraison). Ainsi, l’importance relative des différents types d’habitats naturels aurait pu être mieux distinguée pour les communautés d’insectes.

Selon moi, les principales forces de ce projet de recherche résident dans la qualité et l’ampleur de l’œuvre taxonomique sur les pollinisateurs indigènes retrouvés dans les cannebergières. Il s’agit effectivement de l’étude de diversité la plus complète effectuée dans les cannebergières canadiennes. Avec un nombre d’espèces élevé et validé par les experts canadiens, cette étude fournit une pièce d’information importante de la faune pollinisatrice québéçoise en plus de décrire certains facteurs importants qui affectent cette dernière. Par son volet plus appliqué, l’étude permet également de fournir d’éventuels outils aux producteurs quant à l’aménagement de leur cannebergière. La prévention des sols compacts et l’amélioration de la diversité florale et paysagère sont des concepts que cette étude a permis de mettre en évidence pour les cannebergières du Québec.

Comme directions de recherche future, il serait intéressant d’évaluer ou d’installer des amoncellements de sable meuble autour des bassins de cannebergières et d’évaluer leur impact au niveau du champ et de la ferme entière sur les pollinisateurs indigènes et le rendement en fruits. De plus, il serait intéressant d’évaluer les coûts et bénéfices de l’installation de zones de butinage (déjà utilisées par quelques producteurs) pour les pollinisateurs indigènes, la régie de mauvaises herbes et le rendement en canneberge des producteurs. Finalement, plusieurs producteurs ont démontré des inquiétudes quant à la potentielle compétition des fleurs indigènes fleurissant au même moment que la canneberge. Une étude pouvant tester si la présence de fleurs indigènes augmente ou diminue les rendements de la canneberge permettrait d’apporter de précieux conseils aux producteurs.

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Annexe I

Champs de canneberge Habitat naturel Type de sol Régie

Ordre Famille Taxon Total Tourbe Sable Bio Conventionnel Total Prairie Forêt Tourbière Diptera Syrphidae Allograpta obliqua (Say) 11 8 3 - 11 - - - - Chalcosyrphus vecors (Osten Sacken) 1 1 - - 1 6 5 1 -

Chrysotoxum perplexum Johnson - - - - - 1 - 1 -

Eristalis arbustorum (Linnaeus) 23 20 3 6 17 9 4 1 4

Eristalis dimidiata Wiedemann 18 14 4 7 11 2 2 - -

Eristalis flavipes Walker 1 - 1 - 1 - - - -

Eristalis tenax (Linnaeus) 3 2 1 1 2 1 1 - -

Eristalis transversa Wiedemann - - - - - 1 1 - -

Eristalis sp. - - - - - 1 1 - -

Eupeodes americanus (Wiedemann) 1 - 1 1 - - - - -

Eupeodes latifasciatus Macquart - - - - - 1 - 1 -

Helophilus fasciatus Walker 6 2 4 1 5 - - - -

Helophilus latifrons Loew 3 3 - 2 1 1 1 - -

Heringa sp. 1 - 1 - 1 - - - -

Lapposyrphus lapponicus (Zetterstedt) 16 6 10 8 8 1 - - 1

Lejops bilinearis (Williston) - - - - - 3 3 - -

Lejops chrysostomus Wiedemann 1 - 1 - 1 4 4 - -

Lejops lineatus (Fabricius) - - - - - 10 10 - -

Mallota bautias (Walker) - - - - - 6 6 - -

Mallota posticata (Fabricius) - - - - - 1 1 - -

Melanostoma mellinum (Linnaeus) 4 2 2 2 2 2 1 1 -

Meliscaeva cinctella (Zetterstedt) - - - - - 1 1 - -

Odontomyia sp. - - - - - 7 3 1 3

Orthonevra pulchella (Williston) 4 1 3 - 4 1 1 - -

Paragus haemorrhous Meigen - - - - - 1 - - 1

Sericomyia chrysotoxoides Macquart 3 1 2 - 3 6 1 4 1

Sericomyia lata (Cqouillett) 1 1 - 1 - 6 4 2 -

Sericomyia militaris Walker 6 5 1 3 3 1 - 1 -

Sphaerophoria spp. 14 5 9 6 8 - - - -

Syrphus attenuatus Hine 5 1 4 1 4 - - - -

Syrphus knabi Shannon 1 1 - 1 - - - - -

Syrphus rectus Osten Sacken 14 8 6 7 7 3 2 1 -

Syrphus ribesii (Linnaeus) 9 5 4 5 4 2 1 - 1

Syrphus torvus Osten Sacken 33 18 15 13 20 8 7 1 -

Syrphus vitripennis Meigen 3 2 1 1 2 - - - -

Temnostoma alternans Loew - - - - - 8 7 1 -

Temnostoma barberi Curran 1 1 - 1 - 8 7 1 -

100 Toxomerus geminatus (Say) 98 65 33 34 64 31 20 7 4

Toxomerus marginatus (Say) 116 58 58 76 40 4 2 - 2

Xylota annulifera Bigot 13 9 4 2 11 5 3 2 -

Xylota confusa Shannon - - - - - 4 1 3 -

Xylota hinei (Curran) 9 9 - 7 2 4 3 1 -

Xylota naknek Shannon - - - - - 1 - 1 -

Xylota quadrimaculata Loew 27 23 4 3 24 50 38 12 -

Xylota segnis (Linnaeus) 1 1 - - 1 - - - -

Xylota subfasciata Loew 2 1 1 2 - 7 2 5 -

Xylota sp. 12 9 3 3 9 - - - -

Hymenoptera Andrenidae Andrena algida Smith 1 1 - 1 - - - - - Andrena asteris Robertson 1 - 1 1 - - - - -

Andrena bisalicis Viereck - - - - - 6 2 2 2

Andrena dunningi Cockerell - - - - - 1 - - 1

Andrena erigeniae Robertson - - - - - 2 - 2 -

Andrena kalmiae Atwood - - - - - 8 1 1 6

Andrena mandibularis Robertson 1 - 1 - 1 - - - -

Andrena miranda Smith 5 1 4 3 2 - - - -

Andrena nigrihirta (Ashmead) - - - - - 1 - 1 -

Andrena robertsonii Dalla Torre 1 1 - 1 - 2 1 - 1

101

Andrena sigmundi Cockerell 2 1 1 1 1 - - - -

Andrena simplex Smith 1 1 - 1 - - - - -

Andrena tridens Robertson - - - - - 5 2 3 -

Andrena vicina Smith 5 2 3 4 1 13 3 2 8

Andrena wilkella (Kirby) 8 1 7 4 4 15 11 2 2

Andrena w-scripta Viereck - - - - - 1 1 - -

Apidae Bombus bimaculatus Cresson 79 50 29 32 47 39 19 5 15

Bombus borealis Kirby 4 3 1 1 3 2 1 - 1

Bombus citrinus (Smith) - - - - - 1 - 1 -

Bombus fernaldae Franklin 9 7 2 4 5 7 2 1 4

Bombus fervidus (Fabricius) - - - - - 1 - - 1

Bombus flavidus Eversmann - - - - - 2 - 1 1

Bombus impatiens Cresson 21 7 14 11 10 12 5 2 5

Bombus mixtus Cresson 1 1 - 1 - 1 - - 1

Bombus perplexus Cresson 2 2 - 1 1 8 6 1 1

Bombus sandersoni Franklin - - - - - 8 - 1 7

Bombus ternarius Say 164 111 53 36 128 121 46 11 64

Bombus terricola Kirby 30 16 14 15 15 15 5 4 6

Bombus vagans Smith 112 76 36 65 47 107 43 25 39

Ceratina calcarata Robertson - - - - - 3 1 2 -

102 Ceratina dupla Say 1 1 - 1 - 1 1 - -

Ceratina mikmaqi Rehan & Sheffield 4 4 - - 4 5 5 - -

Melissodes communis Cresson - - - - - 2 1 1 -

Melissodes druriella (Kirby) 1 1 - - 1 - - - -

Melissodes trinodis Robertson 1 - 1 - 1 - - - -

Nomada cuneata (Robertson) 1 - 1 1 - 1 - 1 -

Nomada depressa Cresson - - - - - 2 2 - -

Nomada florilega Lovell and Cockerell - - - - - 1 - 1 -

Nomada lepida Cresson - - - - - 1 - - 1

Nomada media Mitchell - - - - - 3 1 1 1

Nomada pygmaea Cresson - - - - - 1 - - 1

Nomada subnigrocincta Swenk - - - - - 2 - 2 -

Colletidae Colletes consors mesocopus Swenk - - - - - 4 - 1 3

Hyaleus affinis (Smith) 5 4 1 1 4 5 5 - -

Hylaeus annulatus (Linnaeus) 2 - 2 1 1 13 4 9 -

Hylaeus basalis (Smith) 1 1 - - 1 - - - -

Hylaeus mesillae (Cockerell) 4 2 2 1 3 7 7 - -

Hylaeus modestus Say 7 4 3 1 6 30 15 15 -

Hylaeus saniculae (Robertson) - - - - - 2 1 1 -

Hylaeus verticalis (Cresson) - - - - - 1 1 - -

103

Hymenoptera Halictidae Agapostemon splendens (Lepeletier) 2 1 1 2 - 1 - 1 - Agapostemon texanus Cresson 1 - 1 1 - 2 2 - -

Agapostemon virescens (Fabricius) 1 1 - - 1 - - - -

Augochlora pura (Say) 1 - 1 - 1 7 4 2 1

Augochlorella aurata (Smith) 24 9 15 7 17 20 14 3 3

Halictus confusus Smith 5 3 2 1 4 6 5 1 -

Halictus ligatus Say 32 2 30 28 4 3 1 2 -

Halictus rubicundus (Christ) 74 18 56 26 48 19 11 6 2

Lasioglossum acuminatum McGinley - - - - - 3 - 1 2

Lasioglossum admirandum (Sandhouse) 1 1 - - 1 61 17 1 43

Lasioglossum albipenne (Robertson) 3 2 1 - 3 - - - -

Lasioglossum anomalum (Robertson) - - - - - 1 - 1 -

Lasioglossum athabascense (Sandhouse) 3 1 2 1 2 7 6 1 -

Lasioglossum atwoodi Gibbs - - - - - 1 1 - -

Lasioglossum cinctipes (Provancher) 8 1 7 2 6 14 5 4 5

Lasioglossum comagenense (Knerer & Atwood) 2 1 1 1 1 - - - -

Lasioglossum coriaceum (Smith) 15 7 8 6 9 20 15 3 2

Lasioglossum cressonii (Robertson) 20 10 10 9 11 24 7 15 2

Lasioglossum dreisbachi (Mitchell) - - - - - 5 1 3 1

Lasioglossum ephialtum Gibbs 29 21 8 22 7 7 6 1 -

104 Lasioglossum foxii (Robertson) - - - - - 4 1 3 -

Lasioglossum fuscipenne (Smith) 1 - 1 - 1 1 1 - -

Lasioglossum heterognathum (Mitchell) 2 1 1 - 2 - - - -

Lasioglossum imitatum (Smith) 27 - 27 24 3 3 - 2 1

Lasioglossum inconditum (Cockerell) - - - - - 2 - 2 -

Lasioglossum laevissimum (Smith) 19 6 13 6 13 3 3 - -

Lasioglossum leucocomum (Lovell) 32 19 13 9 23 9 7 2 -

Lasioglossum leucozonium (Schrank) 111 41 70 63 48 13 5 4 4

Lasioglossum lineatulum (Crawford) 24 1 23 19 5 5 2 2 1

Lasioglossum mitchelli Gibbs 1 - 1 1 - - - - -

Lasioglossum macoupinense (Robertson) - - - - - 14 7 7 -

Lasioglossum michiganense (Mitchell) - - - - - 1 - 1 -

Lasioglossum nigroviride (Graenicher) 1 - 1 - 1 9 2 7 -

Lasioglossum novascotiae (Mitchell) 3 3 - 2 1 1 1 - -

Lasioglossum oblongum (Lovell) 101 78 23 62 39 23 15 1 7

Lasioglossum oenotherae (Stevens) 2 1 1 1 1 - - - -

Lasioglossum pectorale (Smith) 18 7 11 6 12 4 3 1 -

Lasioglossum perpunctatum (Ellis) 5 1 4 2 3 - - - -

Lasioglossum pilosum (Smith) 161 56 105 97 64 24 16 3 5

Lasioglossum planatum (Lovell) 36 21 15 21 15 46 21 5 20

105

Lasioglossum quebecence (Crawford) 1 - 1 - 1 - - - -

Lasioglossum sagax (Sandhouse) 14 10 4 6 8 28 8 8 12

Lasioglossum seillean Gibbs & Packer - - - - - 9 3 2 4

Lasioglossum subversans (Mitchell) - - - - - 1 - 1 -

Lasioglossum subviridatum (Cockerell) 1 - 1 - 1 - - - -

Lasioglossum timothyi Gibbs 2 - 2 2 - - - - -

Lasioglossum truncatum (Robertson) 1 1 - 1 - 1 - 1 -

Lasioglossum versans (Lovell) - - - - - 12 7 5 -

Lasioglossum versatum (Robertson) 311 146 165 75 236 46 10 2 34

Lasioglossum viridatum (Lovell) 3 1 2 1 2 5 1 1 3

Lasioglossum zephyrum (Smith) 4 1 3 - 4 5 4 1 -

Lasioglossum zonulum (Smith) 78 31 47 48 30 20 9 9 2

Sphecodes brachycephalus Mitchell 1 - 1 1 - 1 1 - -

Sphecodes clematidis Robertson 1 1 - - 1 3 3 - -

Sphecodes persimilis Lovell & Cockerell 4 1 3 2 2 - - - -

Sphecodes stygius Robertson - - - - - 5 2 3 -

Sphecodes townesi Mitchell 1 - 1 - 1 - - - -

Megachilidae Chelostoma rapunculi (Lepeletier) - - - - - 1 1 - -

Coelioxys porterae Cockerell 1 - 1 - 1 2 - 1 1

Coelioxys rufitarsis Smith 4 - 4 1 3 2 2 - -

106 Coelioxys sayi Robertson - - - - - 1 - - 1

Coelioxys sodalis Cresson 2 1 1 1 1 1 - 1 -

Hoplitis pilosifrons (Cresson) 10 10 - 7 3 3 1 1 1

Hoptilis producta (Cresson) - - - - - 2 2 - -

Hoplitis spoliata (Provancher) - - - - - 5 4 - 1

Megachile addenda Cresson 1 1 - - 1 - - - -

Megachile brevis Say - - - - - 1 1 - -

Megachile centuncularis (Linnaeus) - - - - - 4 3 - 1

Megachile frigida Smith 6 4 2 5 1 - - - -

Megachile gemula Cresson 13 1 12 5 8 10 6 3 1

Megachile inermis Provancher 1 1 - - 1 17 3 13 1

Megachile latimanus Say 13 7 6 6 7 1 - - 1

Megachile melanophaea Smith 6 2 4 4 2 2 2 - -

Megachile montivaga Cresson 1 1 - - 1 3 2 1 -

Megachile relativa Cresson 2 1 1 1 1 4 1 3 -

Megachile rotundata (Fabricius) 1 - 1 1 - 1 1 - -

Megachile texana Cresson 1 1 - - 1 3 3 - -

Osmia felti Cockerell 1 - 1 1 - 1 1 - -

Melittidae Melitta americana (Smith) 90 33 57 46 44 40 3 7 30

107

Annexe II Analyses statistiques

Chapitre II : Packages et fonctions spéciales utilisés : . vegan . cluster . rdaTest . beta.div (voir http://adn.biol.umontreal.ca/~numericalecology/FonctionsR/)

Code R utilisé pour les abeilles et les syrphes : Matrice utilisées : y <- read.table("matrice.txt", header=T, row.names=1) mat <- as.matrix(y) X <- read.table("mat_X.txt", header=T, row.name=1) mat_X <- as.matrix(X)

Analyse LCBD: result.div <- beta.div(mat, nperm=9999)

Courbe de rarefaction: rarecurve(y, step = 1, xlab = "Sample Size", ylab = "Species",label = TRUE)

Partionnement: mat.hel <- decostand(mat, "hel") mat.dist <- dist(mat.hel, method="euclid") clus.ward <- agnes(mat.dist, method="ward") plot(clus.ward, hang=-1)

Analyse de redondance canonique : rda.out<- rdaTest(mat.hel,mat_X) plot(rda.out, xax=1, yax=2, scaling=1, graph.type="Z", plot.sites=FALSE, plot.spe=TRUE, plot.env=TRUE, height=5, width=5, mul.spe=1, mul.env=0.8, mul.text=0.1, pos.sites=1, label.sites=FALSE, label.spe=TRUE, label.env=TRUE, col.env="black", col.spe="black", col.site="black", lty.env=1, lty.spe=4, lty.axis=4, mar.perc=0.09, interior.mar.perc=0.05, len=0.07) yy <- decostand(y, method="hellinger") toto <- rda(yy~., data=X) out1 <-anova(toto, by="terms", step=1000, perm.max=1000) out2 <-anova(toto, by="axis", step=1000, perm.max=1000)

109

Chapitre III :

Packages et fonctions spéciales utilisés : . vcd . vegan . rdaTest . agricolae

Base de données et matrices utilisées (2013-2014 additionnés) : y = read.table("mat2013_2014.txt", header=T, row.name=1) y1 <- read.table("anova.txt", header=T) y2 = read.table("mat_cham_hab.txt",header=T,row.name=1) x = read.table("matrice_x_part.txt", header=T, sep="\t", row.name=1) x1 <- read.table("mat_hab.txt", header=T, row.name=1, sep="\t") xx = as.matrix(x1)

Analyse de khi-carré + graphique ternaire :

Fonction maison pour identifier les trois types d’habitats : x$habitat = NULL for(i in c(1:15)){ if (x$Forest[i]==1){x$habitat[i]="Forest"} if (x$Fallow[i]==1){x$habitat[i]="Fallow"} if (x$Bog[i]==1){x$habitat[i]="Bog"} }

Fusion des bases de données : data=cbind(x,y)

Fonction maison pour associer une espèce à un habitat particulier (avec test khi-carré) : for(i in 5:106){ freq = aggregate(data[,i] ~ data[,4], FUN=sum)[,2] fit= chisq.test(freq, p = rep(1/3,3)) if (fit$p.value<0.05){ print(names(data[i])) print(fit) print(fit$residuals) } }

tableau = NULL x = NULL for(i in 5:106){ freq = aggregate(data[,i] ~ data[,4], FUN=sum)[,2]

110 fit= chisq.test(freq, p = rep(1/3,3)) if (fit$p.value<0.05){ x = rbind(x, freq/sum(freq)) tableau = rbind(tableau, c(names(data[i]), fit$statistic, fit$parameter, fit$p.value, fit$residuals)) } }

x = read.table("freq.txt", header=T, row.name=1) id=c("L.adm","B.aff","Me.ame","H.ann","A.aur","S.cle","H.con","L.cor","L.cre","L.eph","M.gem","M.ine", "A.kal","L.mac","H.mes","C.mik","H.mod","L.nig","B.per","L.pla","B.san","B.ter","B.vag","L.ves","L.ver")

Graphique ternaire ternaryplot(x, col="black", cex=0.75, bg="white", labels="outside", labels_color="black", id=id, dimnames_position = "edge")

Sélection de modèle pour éléments du paysage : y.hel <- decostand(y, "hel") data = cbind(x1,y.hel)

RDA par variable explicative: rda1 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ noms_varexpl[1], data=data) anova(rda1, by = "margin") rda2 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Sable, data=data) anova(rda2, by = "margin") rda3 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Tourbe, data=data) anova(rda3, by = "margin") rda4 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ LFH , data=data) anova(rda4, by = "margin") rda5 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Humus , data=data) anova(rda5, by = "margin") rda6 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Débris, data=data) anova(rda6, by = "margin") rda7 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ ensoleillement, data=data) anova(rda7, by = "margin") rda8 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ herbacée, data=data) anova(rda8, by = "margin") rda9 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ pH_sol, data=data) anova(rda9, by = "margin") rda10 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ CEC, data=data) anova(rda10, by = "margin")

111

rda11 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ M.O, data=data) anova(rda11, by = "margin") rda12 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Al, data=data) anova(rda12, by = "margin") rda13 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Ca, data=data) anova(rda13, by = "margin") rda14 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ PeB, data=data) anova(rda14, by = "margin") rda15 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ PeN, data=data) anova(rda15, by = "margin") rda16 = rda(data[,16:ncol(data)] ~ Sol_nu, data=data) anova(rda16, by = "margin")

Modèle sélectionné (variable p<0.2): x1 = x[,c("Tourbe","LFH","ensoleillement","herbacée","PeB","PeN")] mod1 <- rda(y.hel ~ ., data=x1) anova(mod1, by="margin") anova(mod1, by="terms")

Sélection de modèle par ordistep: ordistep(mod1) ordistep(rda(y.hel ~ 1, data=x1), scope = formula(mod1), pstep=1000)

Modèle final sélectionné : rda.final = rda(y.hel~ ensoleillement + PeB, data=x1) anova(rda.final, by="terms")

Graphique: xx1 = x1[,c("ensoleillement","PeB")] rda.final2 = rdaTest(y.hel, x1[,c("ensoleillement","PeB")]) plot(rda.final2,graph.type="Z" )

Espèces communes (champs/habitats naturelles): test ANOVA et LSD: attach(y1) reg <- lm(Espèce ~Traitement) out <-LSD.test(reg, "Traitement", 11, 20.795, alpha = 0.1, "bonferroni", group=TRUE,console=TRUE) sd <- tapply(Espèce,list(Traitement),sd) means <- tapply(Espèce,list(Traitement), mean) n <- length(Espèce) se <- 1.96^sd/sqrt(n)

Graphique

112 bp <-barplot(means,col=c("white","grey75","grey40"), ylab="Number of species", xlab ="Natural habitat", ylim=c(0,25), cex.axis=2) segments(bp,means-se,bp,means+se,lwd=2) segments(bp-0.1,means-se,bp+0.1, means-se, lwd=2) segments(bp-0.1,means+se,bp+0.1, means+se, lwd=2)

MANOVA : y.hel = decostand(y2,"hellinger")

Sélection du nombre d’axe à utilisé pour la MANOVA rda.fit = rda(y.hel) summary(rda.fit, scaling=2) biplot(rda.fit, scaling=2, type="text") # Scores des sites sur les axes factoriels pca = rda.fit$CA$u

plot(1:29, rda.fit$CA$eig, type="b", pch=5, ylab="Eigenvalues", xlab= "PCA axis") abline(h=0.03, lty=2) => 5 axes est optimal

pca.milieu = pca[1:15,] pca.canneberge = pca[16:30,] diff.pca = pca.milieu - pca.canneberge

Identification du type d'habitat; xx = x[1:15,c("Forêt","Friche")] xx$Tourbière = 1-xx$Forêt - xx$Friche xx$habitat = rep(NA,15) xx$habitat[xx$Forêt==1]="Forêt" xx$habitat[xx$Friche==1]="Friche" xx$habitat[xx$Tourbière==1]="Tourbière" xx$habitat = as.factor(xx$habitat) xx$intercept = rep(1,15)

Manova n.pca=5 maov1 = manova(diff.pca[,1:n.pca] ~ xx$habitat) summary.manova(maov1 ,test = c("Pillai")) summary.aov(maov1)

113

Chapitre IV :

Packages et fonctions spéciales utilisés : . MASS

Base de données et matrices utilisées : y= read.table("maty.txt", header=T, row.names=1) x= read.table("mat_hab.txt", header=T, row.names=1) data = cbind(x,y)

Modèle BINOMIAL NÉGATIF - (Approche univariée)=> Sélection du modèle

fit0 = glm.nb(Natural_Habitat ~ 1, data = data) summary(fit0) fit1 = glm.nb(Natural_Habitat ~ Sol_nu, data = data) summary(fit1); # p=0.0277 AIC=59.0955 fit2 = glm.nb(Natural_Habitat ~ LFH, data = data) summary(fit2); # p=0.125 AIC=61.214 fit3 = glm.nb(Natural_Habitat ~ Humus, data = data) summary(fit3); # p=0.388 AIC=62.556 fit4 = glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris, data = data) summary(fit4); # p=0.0003 AIC=53.396 fit5 = glm.nb(Natural_Habitat ~ Sun, data = data) summary(fit5); # p=0.0433 AIC=59.285 fit6 = glm.nb(Natural_Habitat ~ herbacée, data = data) summary(fit6); # p=0.0762 AIC=58.225 fit7 = glm.nb(Natural_Habitat ~ Ca, data = data) summary(fit7); # p=0.4698 AIC=63.300 fit8 = glm.nb(Natural_Habitat ~ PeB, data = data) summary(fit8); # p=0.614 AIC=63.039 fit9 = glm.nb(Natural_Habitat ~ PeN, data = data) summary(fit9); # p=0.2856 AIC=62.187

# Sélection de variables selon le critère AIC à partir d'un modèle POISSON # 5 variables potentielles: Sol_nu, LFH, Débris, Sun, herbacée # Step1: Débris AIC = 53.396 # Step2: Débris + Sun, AIC = 52.00 Débris (p=0.00038) Sun (p=0.0666) glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sol_nu, data=data) #AIC = 52.75

114 glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + LFH, data=data) #AIC = 52.34 glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun, data=data) #AIC = 52.00 glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + herbacée, data=data) #AIC = 53.72 summary(glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun, data=data))

# Step3: Aucun ajout glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun + Sol_nu, data=data) #AIC = 52.75 glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun + LFH, data=data) #AIC = 53.90 glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun + herbacée, data=data) #AIC = 53.36

# Modèle Final: final = glm.nb(Natural_Habitat ~ Débris + Sun, data=data) summary(final)

115

Table X. matrice.txt; Base de données utilisée pour les analyses du chapitre II Sp./Sites AE AP AQ BI CY NAT ND OR QE RBF RBT SH AE2 AP2 AQ2 BI2 CY2 NA2 ND2 OR2 QE2 RBF2 RBT2 SH2 Meg-add 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-adm 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Hyl-aff 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 Las-alb 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 And-alg 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Mel-ame 7 2 2 3 14 1 23 0 0 1 0 0 1 1 0 5 8 0 14 1 0 5 2 0 Hyl-ann 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 And-ast 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Las-ath 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Aug-aur 0 8 0 2 1 0 2 2 0 3 0 0 0 1 1 0 1 0 1 1 1 0 0 0 Hyl-bas 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Bom-bim 0 6 1 2 4 2 0 0 0 1 3 0 1 6 2 4 9 6 2 7 0 5 17 1 Bom-bor 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 Sph-bra 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Las-cin 2 1 0 2 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sph-cle 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-com 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Hal-con 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 2 1 0 0 0 0 0 0 Las-cor 0 1 2 0 1 1 2 3 2 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 Las-cre 2 3 1 0 0 0 3 2 0 4 1 0 0 2 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 Nom-cun 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Mell-dru 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cer-dup 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-eph 1 0 4 0 1 0 0 2 0 0 2 4 1 0 2 0 1 0 0 0 6 1 3 1 Osm-fel 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 Bom-fer 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 1 0 1 1 0 0 1 1 Meg-fri 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-fus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 117

Meg-gem 3 0 0 3 0 2 0 0 1 0 1 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 Las-het 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-imi 3 0 0 0 0 0 16 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 Bom-imp 1 3 0 0 4 0 0 0 0 2 0 0 0 1 0 1 0 8 0 0 0 0 0 1 Meg-ine 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-lae 5 1 1 3 1 1 1 0 0 2 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Meg-lat 2 1 0 2 0 0 0 2 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 Las-leu 0 2 3 2 1 1 5 0 0 1 1 0 0 2 2 2 5 1 1 0 1 1 1 0 Las-lez 2 15 0 6 3 0 1 6 14 4 6 7 1 8 4 2 4 2 3 1 13 6 0 3 Hal-lig 0 2 0 0 1 1 0 0 23 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 3 0 0 0 Las-lin 5 0 0 0 0 7 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 1 0 1 0 And-man 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Meg-mel 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 Hyl-mes 0 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cer-mik 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 And-mir 0 1 0 0 0 1 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-mit 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Bom-mix 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Hyl-mod 0 2 0 0 1 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 Meg-mon 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-nig 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-nov 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-obl 4 2 16 3 0 1 1 1 1 5 20 20 8 0 4 1 0 2 0 0 0 1 2 9 Las-oen 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 Las-pec 0 6 1 0 0 0 0 3 2 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Bom-per 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 Las-per 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 1 0 0 0 Sph-per 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Hop-pil 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 2 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 3

118 Las-pil 10 1 9 1 7 17 5 0 10 3 5 4 8 2 17 3 8 22 3 0 25 1 0 0 Las-pla 1 0 4 3 2 0 1 1 2 4 5 2 1 1 2 0 0 0 1 0 5 0 0 1 Aug-pur 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-que 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Coe-por 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Meg-rel 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 And-rob 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Meg-rot 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 Hal-rub 13 4 6 7 2 1 2 0 15 1 0 1 3 1 0 8 0 1 0 3 2 1 1 2 Coe-ruf 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 Las-sag 0 1 4 0 0 1 0 1 0 0 1 2 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0 0 Las-sei 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 And-sig 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 And-sim 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Coe-sod 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Aga-spl 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-sub 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Bom-tern 2 9 10 3 10 6 0 3 1 5 14 4 2 11 19 5 7 5 6 12 3 10 9 8 Bom-terr 0 5 2 0 0 4 0 0 1 3 2 3 2 1 2 0 1 0 1 2 0 0 0 1 Meg-tex 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Aga-tex 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-tim 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sph-tow 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Mell-tri 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-tru 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Bom-vag 1 0 0 1 9 5 0 2 1 2 4 4 4 9 1 3 2 6 3 15 3 13 14 10 Las-ver 6 37 23 19 45 2 12 7 19 3 8 3 10 11 7 41 27 0 5 3 3 6 4 10 And-vic 1 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Aga-vir 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

119

Las-vir 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 And-wil 0 2 1 1 0 1 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Las-zon 4 10 1 6 1 2 17 2 4 10 2 10 0 0 2 3 1 0 1 0 0 2 0 0 Las-zop 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0

Table X. mat_X.txt; Base de données utilisée pour les analyses du chapitre II. Sites AE AP AQ BI CY NAT ND OR QE RBF RBT SH AE2 AP2 AQ2 BI2 CY2 NA2 ND2 OR2 QE2 RBF2 RBT2 SH2 Year 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Soil 1 1 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 1 1 0 1 0 1 1 0 1 0 0 0 Management 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1

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