COMITÉ EDITORIAL M.C. Marisela C. Zamora Martínez EDITORA EN JEFE Dr. Víctor Javier Arriola Padilla SECRETARIO TÉCNICO Dra. Cecilia Nieto de Pascual Pola Vacante COORDINADORA EDITORIAL CURADORA DE PUBLICACIÓN

CONSEJO CONSULTIVO INTERNACIONAL Dr. Celedonio Aguirre Bravo Forest Service, United States Department of Agriculture. Estados Unidos de América Dra. Amelia Capote Rodríguez. Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical. La Habana, Cuba Dr. Carlos Rodriguez Franco Forest Service United States Research and Development. Estados Unidos de América Ing. Martín Sánchez Acosta Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Argentina Dra. Laura K. Snook International Plant Genetic Resources Institute. Roma, Italia Dr. Santiago Vignote Peña E.T.S.I. de Montes, Universidad Politécnica de Madrid. España

CONSEJO CONSULTIVO NACIONAL Dr. Miguel Caballero Deloya Fundador de la Revista Ciencia Forestal en México Dr. Oscar Alberto Aguirre Calderón Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León Dr. Francisco Becerra Luna Centro de Investigación Regional - Centro, INIFAP Dra. Patricia Koleff Osorio Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad Ing. Francisco Javier Musálem López Academia Nacional de Ciencias Forestales Dr. Juan Bautista Rentería Ánima Dirección de Soporte Forestal, INIFAP Dra. María Valdés Ramírez Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional Dr. Alejandro Velázquez Martínez Especialidad Forestal, Colegio de Postgraduados Dr. Hugo Ramírez Maldonado División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Chapingo Dr. Jorge Méndez González Departamento Forestal, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Dr. Carlos Galindo Leal Dirección de Comunicación Científica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES

CONTENIDO

EDITORIAL

Cincuenta Años de la Educación Agropecuaria en Jalisco 6 Ing. Eleno Félix Fregoso

PRESENTACIÓN

Dr. Salvador Mena Munguía 10 ARTÍCULOS

PROPIEDADES FÍSICO-MECÁNICAS DE MADERA DE TECA DE PLANTACIONES COMERCIALES

PHYSICAL-MECHANICAL PROPERTIES OF THE WOOD FROM COMMERCIAL TEAK PLANTATIONS

Raúl Rodríguez Anda, Juan Francisco Zamora Natera, José Antonio Silva Guzmán, 12 Eduardo Salcedo Pérez y Francisco Javier Fuentes Talavera PROPIEDADES DE LA MADERA Y RELACIÓN DEL ESTADO NUTRIMENTAL CON EL CRECIMIENTO EN TECA

PROPERTIES OF WOOD AND THE RELATIONSHIP BETWEEN NUTRITIONAL STATUS AND GROWTH IN TEAK PLANTATIONS

Alina Luisa Ypushima-Pinedo, Eduardo Salcedo Pérez, Ricardo Manríquez González, 26 José Antonio Silva Guzmán, Juan Francisco Zamora Nátera y Efrén Hernández Álvarez PRODUCTOS MADERABLES Y NO MADERABLES DE TRES ESPECIES DEL SURESTE DE MÉXICO

WOOD AND NON-WOOD PRODUCTS OF THREE SPECIES OF SOUTHEAST MEXICO

María Leonor Román Miranda, Agustín Gallegos Rodríguez, Antonio Mora Santacruz, 40 Magaly Sánchez Durán, Gerardo A. González Cueva y Efrén Hernández Álvarez

2 Conocimiento de los bosques para la gente Knowledge of forests for the people Vol.5 Núm.24 julio - agosto 2014

PERFIL DE ESTABILIDAD DIMENSIONAL DE LAS MADERAS PRIMAVERA Y ROSA MORADA

DIMENSIONAL STABILITY PROFILE OF PRIMAVERA AND ROSA MORADA WOODS

Francisco Javier Fuentes-Talavera, José Antonio Silva Guzmán, Raúl Rodríguez-Anda, 56 Rubén Sanjuán-Dueñas y Hans Richter EFECTO DE LAS MICROFIBRAS DE CELULOSA SOBRE PAPEL CON ALTO CONTENIDO DE FIBRA RECICLADA

EFFECT OF CELLULOSE MICROFIBERS ON PAPER WITH HIGH CONTENTS OF RECYCLED FIBER

Néstor F. Robles M., Alma R. Saucedo C., Ezequiel Delgado F., 70 Rubén Sanjuán D. y José Turrado S. EFECTO DE LAS PROPIEDADES EDÁFICAS Y EL CONTENIDO NUTRIMENTAL FOLIAR SOBRE EL CRECIMIENTO DE TECA

EFFECT OF THE EDAPHIC PROPERTIES AND FOLIAR CONTENT OF NUTRIENTS ON THE GROWTH OF TEAK TREES

Eduardo Salcedo Pérez, Alina Luisa Ypushima Pinedo, Ricardo González Cruz, 80 Juan Francisco Zamora Nátera, Ramón Rodríguez Macías, Rufo Sánchez Hernández DISTRIBUCIÓN POTENCIAL DE Pinus herrerae Martínez EN EL OCCIDENTE DEL ESTADO DE JALISCO

POTENCIAL DISTRIBUTION OF Pinus herrerae Martínez AT WESTERN JALISCO 92 Rosaura Ávila Coria, Raymundo Villavicencio García y José Ariel Ruiz Corral EFECTO DE LA RECURRENCIA DE INCENDIOS FORESTALES EN LA DIVERSIDAD ARBÓREA

EFFECT OF THE RECURRENCE OF FOREST FIRES ON TREE DIVERSITY

Agustín Gallegos Rodríguez, Gerardo Alberto González Cueva, 110 Ramón Gerardo Cabrera Orozco, Columba Marcelli Sánchez y Efrén Hernández Álvarez

3 EFECTO DEL FUEGO EN LA REGENERACIÓN DE Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl.

FIRE EFFECT UPON THE REGENERATIOåN OF Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl.

Magaly Sánchez Durán, Agustín Gallegos Rodríguez, Gerardo Alberto González Cueva, 126 Juan Carlos Castañeda González y Ramón Gerardo Cabrera Orozco ESTRUCTURA DEL BOSQUE TEMPLADO DE GALERÍA EN LA SIERRA DE QUILA, JALISCO

STRUCTURE OF THE TEMPERATE GALLERY FOREST IN SIERRA DE QUILA, JALISCO Ana Luisa Santiago-Pérez, Alberto Ayón Escobedo, Verónica Carolina Rosas-Espinoza, 144 Fabián Alejandro Rodríguez Zaragoza y Sandra Luz Toledo González MORTALIDAD Y RECLUTAMIENTO DE ÁRBOLES EN UN BOSQUE TEMPLADO DE PINO-ENCINO EN JALISCO

MORTALITY AND TREE RECRUITMENT IN A TEMPERATE PINE–OAK FOREST IN JALISCO Azucena Gabriela Trigueros Bañuelos, Raymundo Villavicencio García 160 y Ana Luisa Santiago Pérez INFILTRACIÓN DE AGUA Y MEDICIÓN DEL CAUDAL DE ARROYOS EN LA SIERRA DE QUILA

WATER INFILTRATION AND FLOW MEASURING OF STREAMS IN LA SIERRA DE QUILA Raymundo Villavicencio García, Bárbara Romina Martínez Ramírez, 184 Sandra Luz Toledo González, Rubén Darío Guevara Gutiérrez y Rosaura Ávila Coria RELACIONES ENTRE COMUNIDADES ARBÓREAS, SUELO Y EL GRADIENTE ALTITUDINAL EN EL VOLCÁN DE TEQUILA, JALISCO

RELATIONS AMONG TREE COMMUNITIES, SOIL AND THE ALTITUDINAL GRADIENT IN THE TEQUILA VOLCANO, JALISCO STATE Francisco Martín Huerta Martínez, Julia Edith Briones Tirado, Cecilia Neri Luna, 202 Alejandro Muñoz Urías y Verónica C. Rosas Espinoza

RIQUEZA DE EPÍFITAS VASCULARES EN TRES SITIOS DE JALISCO, MÉXICO

RICHNESS OF VASCULAR EPIPHYTES IN THREE SITES OF JALISCO STATE, MEXICO Leticia Hernández López, Alejandra Flores Argüelles y 216 Jesús Jacqueline Reynoso Dueñas

4 5 Editorial

Cincuenta Años de la Educación Agropecuaria en Jalisco

Nuestra máxima casa de estudios de Jalisco, la Benemérita Universidad de Guadalajara, es una vigorosa comunidad heredera de una tradición educativa forjada a lo largo de más de doscientos años de historia. Durante el tiempo transcurrido, su capacidad de formación de profesionistas ha logrado que para enero de 2014 atienda a más de 241 744 estudiantes, distribuidos principalmente en una red universitaria integrada en seis Centros Universitarios temáticos, en el área metropolitana de Guadalajara; nueve Centros Universitarios Regionales conformados por unidades departamentales integrales; y un Sistema de Universidad Virtual.

La creación de la Escuela de Agricultura se cristaliza el 17 de septiembre de 1964, después de varias gestiones de las autoridades universitarias encabezadas por el entonces rector Dr. Roberto Mendiola Orta; la férrea decisión y apoyo del secretario de agricultura y ganadería, y ex gobernador de Jalisco, profesor Juan Gil Preciado; así como del gobernador en turno licenciado Francisco Medina Ascencio. En su origen, con el firme propósito de suscitar la demandada descentralización de la educación superior agrícola en México, acorde a las especiales necesidades del campo jalisciense y del occidente del país.

El primer plan de estudios fue anual, bajo la dirección del ingeniero Rafael Ortiz Monasterio, y la contribución docente de prestigiados profesionistas del sector agropecuario y educativo, entre ellos: los ingenieros Ramón Padilla Sánchez, Raúl Palacios Avilés, Aldegundo González Orihuela, Benjamín Ponce Romero, Daniel Muñoz Ríos y el doctor Enrique Estrada Faudón.

Las particulares características del plan de estudios ubicaron a la Escuela de Agricultura como una de las mejores, por lo innovador de su programa académico, al ofrecer desde el cuarto año de estudios, las orientaciones específicas que le brindaban al estudiante una pertinencia profesional acorde a las demandas técnicas y sociales del entorno rural. Inicialmente operaron las orientaciones de Fitotecnia, Extensión Agrícola y Ganadería.

Las actividades se iniciaron en la sede universitaria metropolitana del Tecnológico de la Universidad de Guadalajara, y en el año 1968 se trasladó a las nuevas instalaciones, ex profesas para la formación práctica, al complejo de Experimentación Agropecuaria de “Los Belenes”, municipio Zapopan, administrada en esas fechas por la Secretaría de Agricultura y Ganadería, el Plan Lerma y Asistencia Técnica del Gobierno Federal.

Por la apertura del estado a los proyectos del campo, la demanda de ingreso se acrecentó y para brindar una mejor atención a los alumnos, en el año 1977 se ubicó en su sede actual, el Predio Las Agujas de Zapopan.

En el año de 1980, con fundamento en la riqueza histórica de los recursos forestales del estado de Jalisco y del occidente de México, así como por el irracional manejo y administración de ese recurso, que presentaba un escenario devastador, se justificó la creación del Departamento de Bosques y la integración de la carrera con orientación en Bosques, dentro del plan de estudios de Ingeniero Agrónomo. Su objetivo inicial fue atender la problemática forestal que se acentuaba. En 1982 egresó la primera generación, con 30 profesionistas especialistas en ese ramo.

Entre los fundadores e impulsores del Departamento y la Carrera, destacan los maestros: Juan Espinosa Aréchiga, Aldo Ortega Cataneo, Ezequiel Montes Ruelas, Sandra Luz Toledo González, Arturo Curiel Ballesteros; mención especial merece el profesor Karl Augustin Grellman, quien como director fundador del entonces Instituto de Madera, Celulosa y Papel de la Universidad de Guadalajara logra, en el año 1984, la creación del “Bosque Escuela”, ubicado en el bosque La Primavera, y gestiona la formación de jóvenes investigadores y docentes en prestigiadas universidades de Alemania, quienes en la actualidad integran el plantel docente de los departamentos de Producción Forestal y de Madera, Celulosa y Papel; son los casos de los académicos Agustín Gallegos Rodríguez, Jesús Hernández Alonso†, Efrén Hernández Álvarez, Raymundo Villavicencio García, Marcos Rafael Crespo, Maximiliano Huerta Cisneros†, Francisco Fuentes Talavera, Raúl Rodríguez Anda, Eduardo Salcedo Pérez. Otros profesores que inspiraron y contribuyeron al desarrollo de la formación de recursos humanos de esta área fueron la Maestra Emérita Luz María Villarreal de Puga y el doctor Enrique Estrada Faudón, fundadores del prestigiado Instituto de Botánica de la Universidad de Guadalajara (UDG). En 1994, se constituye el Centro Universitario de Ciencias naturales y la producción agrícola sustentable, académicos del Biológicas y Agropecuarias, y la Facultad de Agronomía cambia Departamento de Producción Forestal (DPF) participan su denominación por el de División de Ciencias Agronómicas (DCA), como profesores en el programa de posgrado del CUCBA, a la cual se integran las Divisiones de Ciencias Veterinarias y denominado Doctorado en Biosistemática, Ecología y Manejo de la de Ciencias Biológicas y Ambientales. La DCA se consolidó Recursos Naturales y Agrícolas (BEMARENA), que inició durante el con tres departamentos: Producción Agrícola, Producción año 2007. Este programa doctoral en Inter – Centros UDG Forestal (antes Bosques) y Organización para el Desarrollo con la integración de los Centros Universitario de la Costa Sur Rural Sustentable, con sus respectivas unidades. (CUCSUR), Universitario de la Costa (CUCOSTA) y el CUCBA tiene el reconocimiento del Padrón Nacional de Posgrados de A partir de entonces, en interacción con académicos e Calidad de Conacyt, y forma parte del Posgrado compartido investigadores de los Centros Universitarios de la UDG y en Ciencias Biológicas, del Espacio Común en la Educación departamentos hermanos del CUCBA, se han incorporado Superior (ECOES), que posibilita la movilidad de estudiantes innovaciones académicas y de investigación que contribuyen entre las 36 instituciones participantes de México; y a través de a que la actividad del estudiante egresado sea más eficaz, los convenios que para tal fin opera la UDG con numerosas en relación con su profesión; al respecto, ellos llevan consigo instituciones nacionales e internacionales. un bagaje de competencias adquiridas a partir de una serie de actividades y fases de formación con tutoría curricular, En ese marco de retos históricos, a 34 años de su fundación, prácticas integrales, servicio social y prácticas profesionales. el DPF ha interactuado y trabajado de manera multi e interdisciplinaria con la diversidad de departamentos del La situación del sector forestal en México implica un amplio CUCBA y otros de la Red Universitaria UDG: Ciencias espectro de desafíos ante la dinámica de problemas y retos en Ambientales, Botánica y Zoología, Ecología y Biología Celular materia de conservación, fomento, manejo y aprovechamiento de y Molecular del CUCBA, Madera, Celulosa y Papel del los recursos forestal y natural, potenciado por el deterioro CUCEI, Geografía del CUCSH, Ecología y Recursos Naturales de estos, de los ecosistemas y de la industria, así como por del CUCSUR, Instituto de Astronomía y Meteorología; además de el cambio climático, la contaminación ambiental y el desigual la vinculación y alianzas con instituciones de investigación mercado globalizado. Todo ello ha obligado, a nivel nacional y nacionales y extranjeras; con instituciones públicas de en particular en nuestra Universidad, a reforzar la atención en los tres niveles de gobierno, privadas, organismos ciudadanos, las Áreas Naturales Protegidas, bosques y arbolado urbano, prestadores de servicios técnicos, productores forestales y organización y extensión comunitaria; ámbitos en los que nuestra moradores del bosque. Asimismo son notorias las aportaciones participación coadyuva a mitigar la problemática de las profesionales que directamente o en participación con comunidades y mejorar su entorno. Cuerpos Colegiados han logrado el reconocimiento de la sociedad jalisciense. Actualmente, la orientación terminal forestal del programa educativo de la carrera de Ingeniero Agrónomo cuenta con Entre esas importantes acciones, en las que nuestros doble acreditación, en el año 2003 y refrendada en el 2008, académicos han participado, están las propuestas de creación ante el Comité Mexicano de Acreditación de la Educación y decreto de áreas naturales protegidas, la elaboración y Agronómica (COMEEA) con la obtención, en ambos casos, actualización de sus planes de conservación y manejo, como de los más altos puntajes de calidad, que la destacan como son los casos del Área de Protección de Flora y Fauna La referente nacional. En el 2014 se someterá a un nuevo proceso de Primavera y de la Sierra de Quila, así como aportaciones evaluación externa para refrendar su calidad. técnicas y de gestión en parques y jardines del área metropolitana y suburbana de Guadalajara; por ejemplo, el En su evolución con el propósito de lograr la formación y bosque Los Colomos, El Centinela, El Nixticuil y Solidaridad; actualización de recursos humanos de alto nivel con sensibilidad además de una diversidad de espacios arbolados y áreas social, mediante un plan de estudios con un enfoque multi e verdes metropolitanas integradas por siete municipios. Se interdisciplinario para el conocimiento y manejo de los recursos tienen contribuciones en la generación de conocimiento y en

7 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 4 Núm. 19 el manejo de ecosistemas forestales templados y tropicales En conmemoración del 50 Aniversario de la Educación de Jalisco; plantaciones comerciales, y estudios fundamentales de Agropecuaria en Jalisco y 34 años de la Educación Forestal investigación básica para el manejo sostenible de especies renovamos el histórico compromiso de la Benemérita nativas maderables con alto potencial comercial en el Universidad de Guadalajara de formar y actualizar recursos Sureste Mexicano. humanos, generar y difundir conocimientos científicos, tecnológicos y humanísticos, reconociendo lo mucho que falta El desempeño ético profesional de sus egresados, es ejemplo por hacer y en cooperación articulada con la diversidad de en las variadas regiones agro-ecológicas del occidente organismos públicos, privados y sociales del sector forestal de México, en particular, y de todo el país, en general; por para contar en el futuro con los vitales servicios e insumos que su esfuerzo continuo para alcanzar su aprovechamiento nos brindan los ecosistemas forestales. racional, su conservación y restauración, mediante el apoyo con sus servicios a los productores y pobladores del bosque y área Ing. Eleno Félix Fregoso rural, de acuerdo a sus necesidades prioritarias. Jefe del Departamento de Producción Forestal

8 9 Presentación

Escribir artículos técnicos no es cosa de todos los días; sin embargo, cuando existe un motivo importante se convierte en una tarea muy satisfactoria de la cual se obtienen aportaciones originales y de gran valor técnico científico, tal es el caso de este número especial de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, el cual fue dedicado al Cincuenta Aniversario de la fundación de la carrera de Agronomía, en la que varios profesores e investigadores de los Departamentos de Producción Forestal, Madera, Celulosa y Papel, Ecología, Botánica y Zoología de los Centros Universitarios de Ciencias Biológicas y Agropecuarias y Ciencias Exactas e Ingeniería de la Universidad de Guadalajara colaboraron con mucho entusiasmo y motivación en la elaboración de los textos con una gran calidad, originalidad y rigor técnico.

Desde la creación de la carrera de Agronomía han ocurrido grandes y graduales cambios que han forjado la personalidad y prestigio que actualmente tiene esta disciplina. Los primeros años con la orientación hacia el estudio de los bosques fueron bastante difíciles, ya que el campo de acción representaba grandes retos por ser la única institución que ofrecía un enfoque forestal en el occidente del país. En aquellos tiempos se contó con el apoyo incansable de varios académicos, quienes gestaron en el seno universitario nuevos paradigmas sobre la conservación y manejo de los recursos forestales; fueron ellos los que concibieron la constitución de la carrera y del Departamento de Bosques en la extinta Facultad de Agronomía.

Tuve el honor de dirigir el Departamento de Bosques durante la administración del ingeniero Andrés Rodríguez García y transcurrieron varios años para que los egresados de la carrera pudieran adquirir el nombramiento de Ingeniero Agrónomo Forestal y desde ese momento nuestros graduados junto con sus homólogos de otras universidades demostraron sus contribuciones y las competencias necesarias para desempeñar con éxito las funciones de los profesionales forestales. Actualmente, nuestra carrera está acreditada por el COMEAA A. C., y en los últimos tres años ha logrado que noventa y seis por ciento de los sustentantes del EGEL (Examen General de Licenciatura) aprueben con testimonio sobresaliente, por tal motivo el programa es considerado de alto rendimiento.

Solo me queda felicitar a los profesores e investigadores del Departamento de Producción Forestal de nuestro Centro Universitario por los logros alcanzados, cuya entrega y aplicación en las tareas propias de las actividades sustantivas de la Universidad en beneficio de su departamento, sus alumnos, la División de Agronomía y el Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) han contribuido a conseguir dicho reconocimiento: enhorabuena. También agradezco al comité editorial de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales por la deferencia de que somos objeto por nuestro Quincuagésimo Aniversario.

Dr. Salvador Mena Munguia Rector del CUCBA

ARTÍCULO / ARTICLE

PROPIEDADES FÍSICO-MECÁNICAS DE MADERA DE TECA DE PLANTACIONES COMERCIALES PROPERTIES OF THE WOOD FROM COMMERCIAL TEAK PLANTATIONS

Raúl Rodríguez Anda1, Juan Francisco Zamora Natera2, José Antonio Silva Guzmán1, Eduardo Salcedo Pérez1 y Francisco Javier Fuentes Talavera1

RESUMEN

Las propiedades físico-mecánicas de la madera de Tectona grandis (teca) procedente de plantaciones comerciales del sureste mexicano fueron analizadas. Se eligieron árboles de 9 y 15 años del estado de Campeche, 21 años de Chiapas y 15 años de Tabasco. Se recolectaron 10 trozas de 3 m de longitud por edad y procedencia. Las propiedades físicas y mecánicas se evaluaron conforme a las normas DIN. La densidad normal fluctuó de 0.55 a 0.66 g cm-3. La contracción máxima radial y tangencial fue 2-2.8 % y 4.3-5.1 % (baja), su anisotropía 1.8-2.2 (de buena a alta), sin diferencia estadísticamente significativa (P>0.05) por edad y procedencia. La madera de 15 años de Tabasco fue superior en el módulo de elasticidad a flexión (9 479 N mm-2), cizallamiento (11.3 N mm-2), dureza Brinell longitudinal (49 N mm-2) y lateral (28 N mm-2). En tanto que, la de 15 años de Campeche presentó los valores más elevados de resistencia a flexión (108 N mm-2) y compresión longitudinal (48 N mm-2). La de 21 años de Chiapas exhibió los mejores resultados de módulo de elasticidad a compresión longitudinal (10 920 N mm-2) y al trabajo por impacto (41 kJ m-2). La de 9 años de Campeche fue la que tuvo los menores registros en todos los ensayos mecánicos.

Pa l a b ra s cl a v e : Cizallamiento, compresión longitudinal, estabilidad dimensional, impacto, normas DIN, Tectona grandis. L. f.

ABSTRACT

The physical-mechanical properties of Tectona grandis (teak) timber from commercial plantations of the Mexican Southeast were analyzed. 9 and 15 year old trees of the state of Campeche, 21 year old trees of Chiapas and 15 year old trees of Tabasco were selected. Ten 3 m long logs were collected by age and origin. The physical and mechanical properties were evaluated according to the DIN norms. The normal density fluctuated between 0.55 and 0.66 g cm-3. The highest radial and tangential contraction was 2-2.8 % and 4.3-5.1 % (low); the anisotropy was 1.8-2.2 (good to high), without a statistically significant difference (P>0.05) by age or origin. The 15 year old timber of Tabasco had the highest modulus of elasticity at bending (9 479 N mm-2), shear strength (11.3 N mm-2), and longitudinal (49 N mm-2) and lateral (28 N mm-2) Brinell hardness. On the other hand, the 15 year old timber of Campeche showed higher values for resistance to bending (108 N mm-2) and longitudinal compression (48 N mm-2). 21 year old timber of Chiapas exhibited the best results in terms of modulus of elasticity at longitudinal compression (10 920 N mm-2) and resistance to impact strength (41 kJ m-2). The 9 year old wood of Campeche was the one with the lowest values in all mechanical assays.

Key words: Shear strength, longitudinal compression, dimensional stability, impact, DIN norms, Tectona grandis. L. f.

Fecha de recepción/ receipt date: 27 de abril de 2014; Fecha de aceptación/ acceptance date: 17 de junio de 2014. 1 Departamento de Madera, Celulosa y Papel. Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Departamento de Botánica y Zoología. Universidad de Guadalajara. Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Tectona grandis L. f. (árbol de teca) se cultiva en regiones Tectona grandis L. f. (the teak tree) is cultivated in tropical tropicales de América Latina, África y Asia, con una extensión regions of Latin America, Africa and Asia over an approximate, aproximada de 5 millones de hectáreas, y está en constante aumento. continually growing area of 5 million hectares. Most of La mayoría de las plantaciones (77 %) es menor de 20 años, the plantations (77 %) are under 20 years old, and the volume y se estima que el volumen de madera talada de bosques of harvested timber is estimated to be 0.5 million of m3 in nativos de teca es de 0.5 millones de m3 y en los cultivados de 1.5 native teak forests, and 1.5 to 2 million m3 in cultivated forests a 2 millones de m3 (Kollert y Cherubini, 2012), lo que significa (Kollert and Cherubini, 2012), which amounts to a high volume in un alto volumen en el suministro comercial de troncos con the commercial supply of logs of small dimensions. dimensiones pequeñas. Although no official statistical information about teak Aunque en México no se cuenta con información estadística plantations is available in Mexico, there is today a noticeable, oficial relacionada con las plantaciones de teca, actualmente, growing interest in this species due to its precious wood, and existe un notable y creciente interés por esta especie, dada therefore a larger number of commercial plantations have been su apreciable madera, lo que ha motivado al establecimiento established, most of which are in their first 10 to 15 years of life de un número mayor de plantaciones comerciales, de ellas and involve considerable management. A common practice within la mayoría está en sus primeros 10 a 15 años de vida, con the silvicultural treatments utilized in them is thinning, which allows a manejo que incluye mayores labores culturales. Una rapid growth of the selected trees (Galoway et al., 2001). From práctica común dentro de los tratamientos silvícolas es el these, a considerable amount of roundwood is generated that raleo, cuya finalidad es la de sostener incrementos rápidos de los has no further commercial benefits, as it is not widely used in árboles seleccionados (Galoway et al., 2001). De estos se genera commodities, and therefore, compared to the timber obtained una cantidad considerable de madera en rollo sin grandes from natural forests or from plantations of over 50 years of age, beneficios comerciales, ya que su uso en artículos no es amplio, por the potential fields of application related to its technological lo que quedan a la deriva, comparativamente, con la madera properties remain adrift. procedente de bosques naturales y de plantaciones superiores a 50 años, sus posibles campos de aplicación Teak wood has a high commercial value due to its physical- ligados a sus propiedades tecnológicas. mechanical properties, which render it one of the most appropriate and durable woods for construction and for La madera de teca es de alto valor comercial, debido a the manufacture of furniture, doors and windows, and it is sus propiedades físico-mecánicas que la hacen una de las considered to be the timber with best dimensional stability due más apropiadas y durables para la construcción, fabricación to the low saturation point of its fibers and to its low contraction de muebles, puertas, ventanas; y es considerada la de mejor rate (Upadhyay et al., 2005; Bhat and Índira, 1997). estabilidad dimensional, por su bajo punto de saturación de la fibra y contracción (Upadhyay et al., 2005; Bhat e Índira, 1997). The international market is ever more demanding as to compliance with the standards of quality and technological El mercado internacional es cada vez más exigente en el properties of timber, especially of that obtained from young cumplimiento de estándares de calidad y propiedades forest plantations (under 21 years of age), since these properties tecnológicas de la madera, sobre todo de aquéllas procedentes de can be very variable, compared with those of wood from plantaciones forestales jóvenes (menores de 21 años), ya natural forests or plantations of over 40 years of age, when que en ellas pueden ser muy variables, en comparación they are estimated to reach their maturity (Richter et al., 2003; con la madera de bosques naturales o plantaciones con más Tze, 1999). On the other hand, the extent to which a rapid de 40 años, edad a la que se estima alcanzan su madurez increase in diameter affects the properties of wood is unclear (Richter et al., 2003; Tze, 1999). Por otra parte, no es claro que (Pérez and Kanninen, 2005). According to Bhat (1998), the main tanto afecta a las propiedades de la madera un rápido properties are the small portions of juvenile wood and its low incremento diamétrico (Pérez y Kanninen, 2005). Bhat (1998) level of tension, a large proportion of heartwood, densities registra que las más importantes son las bajas porciones de above 0.675 g cm-3, and resistance to bending above 135 N mm-2. madera juvenil y de tensión; alta proporción de duramen; densidades mayores a 0.675 g cm-3; y resistencias a la flexión Pérez and Kanninen (2005) evaluated the effects of the superiores a 135 N mm-2. intensity of thinnings on the proportion of heartwood, basic density and stem shape; according to them, wood in its youthful Pérez y Kanninen (2005) evaluaron los efectos de la intensidad stages of growth did not show a clear relationship between the de raleos sobre la proporción de duramen, densidad básica density and other properties and the thinning regimes utilized in y la forma del fuste; consignan que la madera en estadios plantations located in the humid tropical side of Costa Rica. They

13 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 jóvenes de crecimiento no presentaron una clara relación entre also observed in some a high variability, which is considered to la densidad y propiedades de la madera, con los regímenes be normal in the first stages of growth under similar conditions. de raleos en plantaciones ubicadas en el lado tropical Moya and Pérez (2008) analyzed the effect of the physical húmedo de Costa Rica. También observaron alta variabilidad and chemical characteristics of the soil on the properties of en algunas, considerándose como normal en las primeras etapas 7 and 15 year-old wood of 23 plantations in Costa Rica, de crecimiento bajo condiciones similares. Moya y Pérez (2008) and they determined the existence of a correlation (r<0.65) analizaron el efecto de las características físicas y químicas between the edaphic properties and the normal tangential and del suelo sobre las propiedades de la madera de 7 y 15 radial contraction; however, these exert no influence on the años de 23 plantaciones de Costa Rica; y determinaron que density of wood or on the rate of heartwood formation. existe una correlación (r<0.65) de las propiedades edáficas con la contracción normal tangencial y radial, pero no tienen Kokutse et al. (2004) state that the quality of the site in which influencia sobre la densidad de la madera y el porcentaje de the plant develops has an important influence on heartwood duramen formado. formation, as well as on the modulus of elasticity and humidity content of wood. Bhat and Priya (2004) point out that the Kokutse et al. (2004) afirman que la calidad de sitio donde variations of the mechanical properties of a wood with a rapid se desarrolla la planta juega un papel importante en la formación or slow growth may be related to its origin, and they suggest de duramen, en el módulo de elasticidad y contenido de that the geographical region influences the thickness of the cell humedad de la madera. Bhat y Priya (2004) indican que las wall and the physical-mechanical properties. Thulasidas and variaciones de las propiedades mecánicas de una madera de Bhat (2012) state that agroforest plantations with irrigation rápido o lento crecimiento pueden deberse a la procedencia, y and fertilization yield a lower quality wood than natural forests sugieren que la región geográfica influye en el grosor de la or typical plantations with conventional forest management. On pared celular y las propiedades físico-mecánicas. Thulasidas y the other hand, according to Bhat et al. (2005), the wood of Bhat (2012) señalan que las plantaciones agroforestales con humid places has a pale color and a low amount of extractables, irrigación y tratamientos de fertilización tienen menor calidad which may result in a lower resistance to fungal attack. de la madera que la de bosques naturales o plantaciones típicas, con manejo forestal convencional. Por otra parte, Bhat Since there are various, divergent opinions regarding the et al. (2005) registran que la madera de lugares húmedos es de factors that affect the properties of teak wood, it is essential color pálido y con baja cantidad de extraíbles, lo que pudiera to know the properties of the timber from Mexican plantations, as repercutir en una menor resistencia al ataque de hongos. well as to sustain their potential of commercial exploitation, since these plantations are young and require thinning in order to Ante las diversas y divergentes propuestas sobre los factores que generate economic benefits. The objective of this work inciden en las propiedades de la madera de teca, resulta fundamental was to determine the influence of the age and origin on su conocimiento en material procedente de plantaciones mexicanas the physical-mechanical properties of teak wood in commercial y sustentar su potencial de aprovechamiento comercial, a partir plantations of Campeche, Tabasco and Chiapas states. de que se trata de plantaciones jóvenes que requieren raleos y que estos generen utilidad económica. El objetivo del presente MATERIALS AND METHODS trabajo fue determinar la influencia de la edad y procedencia en las propiedades físico-mecánicas de la madera de teca de plantaciones comerciales de Campeche, Tabasco y Chiapas. Biological material collection

MATERIALES Y MÉTODO The 9 and 15 year old material was collected in the state of Campeche; the 21 year old material, in Chiapas, and a different 15 year old material, in Tabasco. Table 1 summarizes Recolección del material biológico some of the characteristics of the sampling sites. Logs with a length of three meters from the stump from ten trees of each El material de 9 y 15 años de edad se recolectó en el estado age were collected and divided into three sections. A (radial) de Campeche, el de 21 años en Chiapas y uno más de 15 cutting scheme was formulated for sawing, so as to achieve the años en Tabasco. En el Cuadro 1 se resumen algunas de las best orientation of the planks in terms of their radial and características de los sitios de muestreo. De cada una de tangential planes (Figure 1). las edades se recolectaron 10 árboles con longitudes de trozas de 3 m a partir del tocón, las cuales fueron divididas en The planks thus obtained (1 m long, 3” thick and with variable tres secciones. Se formuló un esquema de corte (radial) para su width) were partially dried in the open air under a roof, and aserrío, con la finalidad de que los tablones estuvieran lo mejor immediately after, in a conventional Hildebrand HD 78 K wood orientados en sus planos radial y tangencial (Figura 1). kiln, until they reached 10 % humidity. At the end of the drying

14 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

Cuadro 1. Características de los sitios de muestreo. Table 1. Characteristics of the sampling sites. Sitio de Temperatura Diámetro a la Altura del Precipitación media Edad del muestreo Clima media anual altura de pecho arbolado anual (mm) arbolado (años) (estado) (°C) (cm) (m) 9 20 15 Campeche Cálido subhúmedo 1 300-1 500 24-28 15 32 17 Chiapas Cálido húmedo 2 000-2 500 26 21 33 25 Tabasco Cálido subhúmedo 1 500-2 000 26-28 15 27 14

Figura 1. Ilustración del aserrío de las trozas recolectadas. Figure 1. Illustration of the sawing of the collected logs.

Los tablones obtenidos (1 m de longitud, 3” de espesor y process, a “fork” test was carried out in order to discard tensions ancho variable) fueron secados, parcialmente, al aire libre in the wood, and the planks were also visually inspected. No bajo techo y enseguida en un secador técnico-convencional defects (warps, collapses, cracks or splits) were observed. Hildebrand HD 78 K, hasta contenidos de humedad de 10 %. Al término del proceso de secado se realizó una prueba de Specimens for the determination of the physical properties “tenedor” para descartar tensiones en la madera, así como una inspección visual. No se observaron defectos: alabeos, The physical properties were assessed according to the colapsos, agrietamientos o rajaduras. German DIN norms (DIN Normen, 2000). For the physical assays, a 50 mm thick slice was collected at a height of 1.3 m Especímenes para la determinación de las from the stump (diameter at breast height) was taken from each of propiedades físicas the selected trees. The determination of the humidity content was carried out based on the DIN 52 183 standard, and the Las propiedades físicas fueron evaluadas de acuerdo a las Normas used dimensions were 20 x 20 x 10 mm. Density was determined Alemanas DIN (DIN Normen, 2000). Para los ensayos físicos se according to the DIN 52 182 norm, using a section of 20 x 20 x 20 mm tomó una rodaja de 50 mm de espesor a una altura de 1.3 m a of each of the various mechanical assays. For the dimensional partir del tocón (diámetro a la altura de pecho), de cada uno stability, 25 x 25 x 10 mm samples were utilized in accordance de los árboles seleccionados. La determinación del contenido de with DIN 52 184 norm. This determination was carried out by

15 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 humedad se determinó con base en la norma DIN 52 183 y las using an ETS (Electro-techsystem) model 506-A conditioning dimensiones utilizadas fueron de 20 x 20 x 10 mm. El cálculo de chamber with relative humidity control. la densidad se hizo de acuerdo a lo especificado en la norma DIN 52 182 en una sección de 20 x 20 x 20 mm, en cada uno de Mechanical properties los especímenes de ensayos mecánicos. Para la estabilidad dimensional se emplearon muestras de 25 x 25 x 10 mm, acordes Except for the Brinell hardness test, the mechanical properties a DIN 52 184:y se utilizó una cámara de acondicionamiento were determined based on the DIN German Norms (DIN Normen, ETS (Electro-techsystem) modelo 506-A con humedad 2000). The static bending assay was performed according to DIN relativa controlable. 52 186, using the dimensions of 20 x 20 x 360 mm. The resistance to rupture by impact test was evaluated according to the DIN Propiedades mecánicas 52 189 norm, with magnitudes of 20 x 20 x 250 mm. The test for resistance to longitudinal radial cutting was assessed according A excepción de la prueba de dureza Brinell, las otras se to the DIN 52 187 norm, with sizes of 40 x 40 x 40 mm. As for the realizaron con base en las Normas Alemanas DIN (DIN hardness, the Brinell method stipulated by the 1 534 European Normen, 2000). El ensayo de flexión estática se llevó a cabo norm was applied, with the dimensions of 40 x 40 x 40 mm. bajo la norma DIN 52 186, con dimensiones de 20 x 20 x 360 mm. The mechanical evaluation was carried out using a Karl Frank La resistencia a la compresión longitudinal se efectuó siguiendo lo model 81105 universal machine, with a load capacity of establecido en la DIN 52 185, con medidas de 20 x 20 x 60 mm. 50 000 Newtons (N) and a Karl Frank model 53580 striking El ensayo de trabajo a la ruptura por impacto se evaluó con pendulum with a capacity of 300 Joules (J). A unifactorial la norma DIN 52 189, con magnitudes de 20 x 20 x 250 mm; variance analysis was performed by age and by origin el correspondiente a la resistencia al corte en dirección in order to determine the potential significant differences longitudinal radial de acuerdo a DIN 52 187 y tamaños de between means. Furthermore, multiple range tests were utilized 40 x 40 x 40 mm; para el de dureza se aplicó el método to establish which of the means are significantly different; the Brinell estipulado en la norma europea 1 534, con dimensiones Statgraphics Centurion XV ver. 15.2.06 statistical package was used. de 40 x 40 x 40 mm. La evaluación mecánica se efectuó en una maquina universal Karl Frank modelo 81105, con una RESULTS AND DISCUSSION capacidad de carga de 50 000 Newtons; (N), y un péndulo de golpe Karl Frank modelo 53580, con capacidad de 300 Joules (J). Se ejecutó un análisis de varianza unifactorial, por Physical properties edad y procedencia, para determinar las posibles diferencias significativas entre medias; así mismo se utilizaron las pruebas de Normal density. Wood densities were influenced by age and rangos múltiples para establecer cuáles de las medias son origin (P=0.0000). The highest value was estimated for the 15 significativamente diferentes, se usó el paquete estadístico year old timber of Tabasco (Figure 2). Although the wood of Statgraphics Centurion XV ver. 15.2.06. Chiapas came from 21 year old plantations, its density was similar to that of 15 year of plantations of Campeche, where the 9 year old wood had the lowest density (Figure 2). RESULTADOS Y DISCUSIÓN There is great variation in the densities of teak wood. Bhat Propiedades físicas and Priya (2004) cite normal densities of 0.66 g cm-3 for 65 year old timber of the western region of Ghat, in India. Silva Densidad normal. La densidad de las maderas fue influenciada et al. (2010) report values ranging between 0.55 and 7.5, with por la edad y el sitio de procedencia (P=0.0000). El valor an average of 0.65 g cm-3, but do not mention age or origin. más alto se estimó para la madera de 15 años del estado de Tabasco (Figura 2). No obstante que la madera de Chiapas According to Bhat and Priya (2004) and Kokutse et al. (2004), provenía de plantaciones de 21 años, su densidad resultó the area in which the teak trees grow exerts an influence on the similar a la de 15 años de Campeche, cuya madera de 9 años density of the wood due to the physical conditions and chemical tuvo el menor registro (Figura 2). properties of the soil; these cause an increase in tree height and diameter, and thus modify the density of wood. Furthermore, the Existe una gran variación en lo que respecta a la densidad tree density at the plantation, the forest management, fertilizations, de la madera de teca. Bhat y Priya, (2004) citan densidades irrigation, the rain precipitation, the humidity, the height above normales de 0.66 g cm-3 para madera de 65 años de la región sea level and the temperature of the site may also affect the growth oeste de Ghat en la India. Silva et al. (2010) informan valores, and, consequently, the density of the wood. These factors sin mencionar edad y procedencia, dentro de un intervalo de may account for the differences between the teak timber of 0.55 a 0.75, con un promedio de 0.65 g cm-3. Tabasco and those of Chiapas and Campeche.

16 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

( ) Coeficiente de Variación; (a,b) Letras diferentes indican diferencia estadística significativa; Minúsculas = edad; Mayúsculas = procedencia. Densidad normal (g cm-3) = Normal density (g cm-3); Edad y procedencia = Age and origin. ( ) Variation coefficient; (a,b) Different letters indicate significant statistical difference; Lower case letters = age; Capital letters = origin.

Figura 2. Densidad normal de la madera de teca de diferentes edades y procedencias. Figure 2. Normal density of teak wood of different ages and origins.

De acuerdo con Bhat y Priya, (2004) y Kokutse et al. (2004), The results of the study confirm that there is an effect of the el sitio de crecimiento de los árboles influye en la densidad age of the evaluated plantations on the density of the wood. de la madera de teca, debido a las condiciones físicas y When classified by age, they all proved to be statistically different. propiedades químicas del suelo que inciden en el incremento en altura y diámetro del árbol, modificando la densidad de Various authors have recorded the effect of age on the la madera. Además, la densidad del arbolado en la plantación, el density of the wood. Kokutse et al. (2004) observed a high manejo silvícola, las fertilizaciones, el riego, la precipitación variability, between 0.55 and 0.75 g cm-3, at ages ranging pluvial, la humedad, la altura sobre el nivel del mar y la from 6 to 23 years in timber from five growth sites in Togo temperatura del sitio también pudieran incidir en el crecimiento with different climate and edaphic conditions. According to this y, en consecuencia, en la densidad de la madera. Los factores antes author, the density value is 17 % lower than those recorded mencionados explicarían las diferencias entre los materiales de for the wood of trees from other places, aged 67 to 70 years. teca de Tabasco y los de Chiapas y Campeche. Certain authors point out that the density of the wood shows a tendency to stabilize as the age of the trees increases (Pérez and Respecto al efecto de la edad de las plantaciones evaluadas, Kanninen, 2003; Kokutse et al., 2004). Also, Pérez and Kanninen los resultados confirman que existe influencia de este factor (2003) determined that 10 year old wood cultivated at the sobre la densidad de la madera. Por edad, todas fueron edges of plantations of the Guanacaste region in Costa Rica estadísticamente diferentes. had higher basic densities than the 40 year old plantations.

Diversos autores han consignado el efecto de la edad en The results shown in this paper match the intervals registered la densidad de la madera, Kokutse et al. (2004) observaron una for woods grown in commercial plantations in other parts of alta variabilidad, 0.55 a 0.75 g cm-3, en edades de 6 a 23 años the world. en material procedente de cinco sitios de crecimiento de Togo,

17 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 con condiciones climáticas y edáficas diferentes. De acuerdo con Dimensional movement este autor existe un valor de densidad 17 % menor con respecto a las citadas para maderas de árboles entre 67 y 70 años de The dimensional movement of wood was evaluated in terms otros lugares. Algunos investigadores señalan que la densidad β of the normal contraction by drying ( N), the maximum contraction de la madera muestra una tendencia a estabilizarse conforme β ( max) and the differential swelling (q). Table 2 shows their values se incrementa la edad (Pérez y Kanninen, 2003; Kokutse et by age-origin of the woods and by population average. The al., 2004). Asimismo, Pérez y Kanninen (2003) determinaron que normal contraction by drying and the maximum contraction maderas de 10 años de edad, de la región de Guanacaste Costa Rica, are included in the “very low” category according to the cultivadas en los linderos de plantaciones tuvieron densidades classification suggested in the PROSPECT Database (1997) básicas más altas que las plantaciones de 40 años. of the Oxford Forestry Institute; this is consistent with one of the outstanding characteristics of teak wood: its low Los resultados del presente trabajo corresponden a los intervalos dimensional movement. registrados para maderas de plantaciones comerciales de otras partes del mundo. The effect of the age and of the origin was not evidenced in the tangential direction; statistically, there was no significant Movimiento dimensional difference (p > 0.05), and the differences in radial direction were different for each index. Numerically, the 15 year old wood of Tabasco showed the highest values; the 9 and 15 year old timbers El movimiento dimensional de la madera se evaluó en función β of Campeche and the 21 year old timber of Chiapas had de la contracción normal por secado ( N), la contracción máxima β similar dimensional movement rates. ( máx) y el hinchamiento diferencial (q). En el Cuadro 2 se muestran sus valores tanto por edad-procedencia de las maderas Based on the rates reported in Table 3, the anisotropies como el promedio poblacional. Las contracciones normal por β β of contraction by drying (A- N), maximum contraction (A- max) secado y máxima fueron muy bajas, se ubican en la categoría de and differential swelling (A-q) were estimated in order to infer muy pequeñas de acuerdo a la clasificación sugerida en la the dimensional stability of the woods. According to Silva et al. base de datos PROSPECT (1997) del Oxford Forestry Institute, (2010), dimensional stability is a qualitative term that is useful for lo que coincide con una de las características sobresalientes describing the dimensional movement of the wood exposed to de la madera de teca, su bajo movimiento dimensional. cyclic changes of relative humidity of the air and of temperature. Furthermore, it allows a theoretical insight of potential distortions El efecto de edad y de procedencia no se evidenció en during drying or in the hygroscopic interval of practical use of la dirección tangencial, estadísticamente no existió diferencia the wood (35 % to 85 % relative humidity of the air). The lower the significativa (p > 0.05), y en la dirección radial las diferencias values of the anisotropies, the higher the stability inferred for fueron distintas en cada índice. Numéricamente, la madera the wood. de 15-Tabasco mostró los valores más altos; las de 9-Campeche, 15-Campeche y 21-Chiapas tuvieron similar movimiento dimensional.

Cuadro 2. Índices de movimiento dimensional de las maderas de teca. Table 2. Dimensional movement rates of teak timbers. Contracción Hinchamiento diferencial (%) (%/%) Edad-procedencia Normal (βN) Máxima (βmáx) (q) Radial Tangencial Radial Tangencial Radial Tangencial 9-Campeche 0.76(8)a 1.8(21)a 2.3(11)a,b 5.0(15 )a 0.13(9)a,b 0.26(9)a 15-Campeche 0.84(16)a,b 1.9(23)a 2.3(14)a,b 4.9(19)a 0.12(14)a 0.24(16)a 21-Chiapas 0.73(11)a 1.8(10)a 2.0(14)a 4.3(13)a 0.11(9)a 0.23(16)a 15-Tabasco 1.00(13)b 1.9(16)a 2.8(14)b 5.1(14)a 0.15(11)b 0.28(10)a Promedio 0.83(18) 1.9(19) 2.3(18) 4.8(18) 0.12(16) 0.25(16) ( ) Coeficiente de Variación; (a,b) Letras diferentes indican diferencia estadística significativa. ( ) Variation coefficient; (a,b) Different letters indicate significant statistical difference.

18 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

A partir de los índices consignados en el Cuadro 3, se calcularon Although no significant statistical differences were observed A-β A-β A-β , A-q) las anisotropías de la contracción por secado ( N), by age-origin in any of the anisotropies ( N, max , A-β contracción máxima ( máx) y del hinchamiento diferencial the figures for the 15 year old timber of Tabasco are particularly (A-q), con el objetivo de inferir sobre la estabilidad dimensional de lower, and therefore it is classified as having good dimensional las maderas. De acuerdo a Silva et al. (2010), la estabilidad stability; the 9 and 15 year old timbers of Campeche and dimensional es un término cualitativo útil para calificar el the 21 year old timber of Chiapas showed a fair dimensional movimiento dimensional de la madera expuesta a cambios cíclicos stability (Table 3). de humedad relativa del aire y temperatura, además permite tener una visión teórica sobre posibles distorsiones durante el secado The dimensional movement is within the interval registered by o en el intervalo higroscópico de uso práctico de la madera (35 % various authors both for wood from plantations of similar age a 85 % humedad relativa del aire). Entre más bajos son los and for other elder plantations from elsewhere in the world. valores de anisotropías, se infiere una mayor estabilidad de For example, in 22 year old plantations of Ecuador, Crespo la madera. et al. (2008) cite a maximum radial and tangential contraction of A-β 2.0 and 5.7 %, respectively, and max= 2.9; for 18 year old A-β Aunque estadísticamente no se observó diferencia significativa timbers, the values were 2.1 and 5.2 %, and max= 2.5. For 17 year old plantations in Costa Rica, Castro and Raigoza por edad-procedencia en ninguna de las anisotropías (A-βN, (2000) obtained values of 2.2 and 3.9 %, with A-β = 1.8, A-βmáx, A-q), sobresale la madera 15-Tabasco con cifras más max bajas que la clasifican con una buena estabilidad dimensional; while Rivero-Moreno and Moya-Roque (2006) determined A-β las 9-Campeche, 15-Campeche y 21-Chiapas registraron una values of 2.6 and 5.3 % and max= 2.0 for 8 year old timbers regular estabilidad dimensional (Cuadro 3). from Bolivia.

A-β El movimiento dimensional está dentro del intervalo consignado Cuadro 3. Anisotropías de la contracción normal ( N), A-β por varios autores, tanto con maderas de plantaciones de edades contracción máxima ( máx) y del hinchamiento similares como de otras más maduras de diversas procedencias del diferencial (A-q). A-β mundo. Por ejemplo, en plantaciones del Ecuador de 22 Table 3. Anisotropies of normal contraction ( N), maximum A-β años, Crespo et al. (2008) citan contracción máxima radial y contraction ( max) and differential swelling (A-q). A-β tangencial de 2.0 y 5.7 %, respectivamente, y máx= 2.9; para Anisotropías maderas de 18 años 2.1 y 5.2 %, y A-β = 2.5. De plantaciones Edad-procedencia máx (A-β )(A-β ) (A-q) en Costa Rica con 17 años de edad, Castro y Raigoza (2000) N máx A-β (19)a (9)a (11)a obtuvieron valores de 2.2 y 3.9 %, con máx= 1.8; por su 9-Campeche 2.4 2.2 2.0 parte, Rivero-Moreno y Moya-Roque (2006) registraron 2.6 (25)a (16)a (20)a A-β 15-Campeche 2.3 2.1 2.2 y 5.3 % y máx= 2.0 con maderas de 8 años, en Bolivia. 21-Chiapas 2.4(14)a 2.2(14)a 2.1(12)a En comparación con maderas de 50 a 70 años de edad 15-Tabasco 1.9(13)a 1.8(10)a 1.9(12)a procedentes del este de Timor, Miranda et al. (2011) informan una contracción máxima radial y tangencial de 3.5 y 5.2 %, Promedio 2.3(21) 2.1(15) 2.1(14) A-β ( ) (a,b) respectivamente con máx= 1.6. Coeficiente de Variación; Letras diferentes indican diferencia estadística significativa. ( ) (a,b) Lo anterior muestra que a pesar de tratarse de material Variation coefficient; Different letters indicate significant statistical difference. procedente de plantaciones de menor edad, el movimiento dimensional fue similar. Las variaciones pudieran deberse al Compared to the 50 and 70 year old woods from the east porcentaje y tipo de extractos, ya que estos interfieren los sitios of Timor, Miranda et al. (2011) reported a maximum radial de sorción de humedad de la madera (Posch et al., 2004); and tangential contraction of 3.5 and 5.2 % respectively, with A- así como a la cantidad de radios y vasos, presencia de tilosis y βmax= 1.6. proporción de volumen vacío de los vasos, (Shukla y Kamdem, 2010). This shows that, despite the fact that they came from younger La diferencia fundamental se muestra en la anisotropía plantations, they had a similar dimensional movement. The A-β variations may have been due to the percentage and type of de la contracción máxima ( máx), y en consecuencia en la evaluación global de la estabilidad dimensional; todas las extracts, which interfere with the humidity sorption sites of the maderas de este estudio tuvieron una menor estabilidad en wood (Posch et al., 2004), as well as to the amount of radii comparación con la madera de teca de 50-70 años de Timor. and vessels, to the presence of tylosis and to the proportion

19 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Propiedades mecánica of empty volume in the vessels (Shukla and Kamdem, 2010). The main difference is shown in the anisotropy of the maximum contraction (A-β ) and, therefore, in the global evaluation of Módulo de elasticidad a flexión (MOE). El módulo de elasticidad max más alto se observó en las maderas de mayor edad, no hubo the dimensional stability; all the woods in this study had a lower diferencia estadística por procedencia entre los 15 y 21 años stability than the 50-70 year old teak wood of Timor. (Cuadro 4). Sin embargo, la madera de 9 años tuvo un módulo de elasticidad mucho menor. Con base en lo anterior, se establece que existe una influencia más de la edad que de la procedencia sobre el módulo de elasticidad.

Cuadro 4. Resultados de los ensayos mecánicos de madera de teca mexicana. Table 4. Results of the mechanical assays of Mexican teak wood. Flexión Compresión Longitudinal Dureza Brinell Teca del sureste Densidad (N mm-2) (N mm-2) Impacto Cizalla (N mm-2) mexicano (g cm-3) (kJ m-2) (N mm-2) MOE MOR MOE MOR Long. Lateral

0.55a,A 8425a,A 92a,A 7301a,A 35a,A 33a,A 9.7b,B 41a,A 20a,A 9 años Campeche (2) (12) (15) (22) (17) (30) (16) (15) (21)

0.62B 9286B 108B 10048B 48C 38B 9.6B 43A 24 B 15 años Campeche (2) (11) (12) (13) (12) (19) (8) (13) (19)

0.66C 9479 B 107B 10648B,C 43B 37A,B 11.3C 49B 28C 15 años Tabasco (5) (15) (14) (18) (16) (30) (9) (11) (21)

15 años Campeche 0.64b 9351b 108b 10245b 46c 38b 10.2c 46b 25b + Tabasco (0.7) (13) (12) (15) (15) (21) (12) (14) (21)

0.60c,B 9217b,B 97a,A 10920c,C 44b,B 41c,C 8.5a,A 40a,A 21a,A 21 años Chiapas (0.7) (15) (14) (17) (15) (23) (11) (17) (22)

( ) Coeficiente de Variación; (a,b) Letras diferentes indican diferencia estadística significativa. Minúsculas = edad; Mayúsculas = procedencia ( ) Variation coefficient; (a,b) Different letters indicate significant statistical difference. Lower case letters = age; Capital letters = origin.

Thulasidas y Bhat (2012) estiman 9 102 N mm-2 para maderas Mechanical properties de 35 años procedentes de Ernakulam, India. El módulo de elasticidad obtenido por dichos autores es menor al de 15 y Modulus of elasticity to bending (MOE). The highest modulus 21 años del sureste mexicano, cuya relevancia radica en la of elasticity was observed in the oldest woods; there was no diferencia de edades entre la madera de teca de la India, con statistical difference by origin between the 15 and 21 year old respecto a la mexicana. Por otra parte, Bhat y Priya (2004) woods (Table 4). However, the 9 year old wood had a much evaluaron maderas de 21 años (8436 N mm-2) de Konni, India; lower modulus of elasticity. Based on this, it may be established that valor comparativamente igual a la de 9 años de Campeche y age has a stronger influence on the modulus of elasticity than origin. muy inferior a su similar de edad de Chiapas. Thulasidas and Bhat (2012) cite 9 102 N mm-2 for 35 year old Existe cierta controversia entre el presente trabajo y otros woods from Ernakulam, India. The modulus of elasticity obtained by autores en lo relativo a la influencia de la edad y procedencia these authors is below that of the 15 and 21 year old woods sobre el módulo de elasticidad a flexión. Bhat y Priya (2004) señalan of the Mexican Southeast; the relevance of this figure lies in the que una explicación anatómica pudiera dar esclarecimiento a age difference between the Indian and the Mexican teak timbers. ciertas diferencias de resultados, sobretodo una alta cantidad On the other hand, Bhat and Priya (2004) assessed the MOE of de tejido parenquimático y baja proporción de fibras. 21 year old woods from Konni, India, as being 8436 N mm -2; this value is comparatively equal to that of the 9 year old wood of Campeche, and is far below that of the Chiapas timber of similar age.

20 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

En términos de resultados, los módulos de elasticidad a flexión de There is a certain controversy between these and other las maderas de teca del sureste mexicano están dentro del intervalo authors regarding the influence of age and origin on the modulus at de valores citados en la literatura de diferentes regiones de la elasticity at bending. Bhat and Priya (2004) point out that an India. Sin embargo, si se considera como referencia los valores anatomical explanation may account for certain differences in the obtenidos del módulo de elasticidad de la madera de 9, 15 y results, especially a large amount of parenchymatic tissue and 21 años, y conforme a la clasificación de Prospect (1997), esta a low proportion of fibers. es considerada como “Muy baja”. In terms of results, the moduli of elasticity to bending of Módulo de ruptura a flexión (MOR). Estuvo influenciado por teak timbers of the Mexican Southeast are within the range la edad entre los 9 y 15 años de las maderas de Campeche of the values cited in the literature for various regions of y Tabasco, cuando fue superior, la procedencia determinó su India. However, according to the classification of the Prospect comportamiento como se observa en la madera de 21 años de Database (1997), this value is considered to be “very low” Chiapas (Cuadro 4). compared to those obtained for the modulus of elasticity of the 9, 15 and 21 year old wood. Un factor por considerar es la precipitación media anual de Chiapas, de 2 000 a 2 500 mm, y la de Campeche de 1 300 Modulus of rupture at bending (MOR). This was influenced by a 1 500 mm, ya que este incide en un rápido crecimiento de the ages of 9 and 15 years of the woods of Campeche and la madera de 21 años, al tener mayor cantidad de agua Tabasco; the behavior of older woods was determined by their disponible; por lo tanto, un gran incremento de anillos anuales de origin, as may be observed in the case of the 21 year old wood crecimiento, más contenido de tejido parenquímatico y menor of Chiapas (Table 4). cantidad de fibras (Bhat y Priya, 2004). A factor to be considered is the mean annual precipitation Bhat y Priya (2004) determinan valores de resistencia a la of Chiapas –2 000 to 2 500 mm– and that of Campeche –1 300 flexión de 92 N mm-2 para maderas de 21 años, procedentes to 1 500 mm–, as this promotes a rapid growth of the 21 year de Koni, India. Asimismo, Thulasidas y Bhat (2012) registran old wood, since there is a larger amount of available water and, 110 N mm-2 para maderas de 35 años del distrito Ernakulam, therefore, a great increase of yearly growth rings, a higher Kerala, India; zona húmeda con una precipitación media anual content of parenchymatic tissue and a smaller amount of fibers de 2 500 a 3 500 mm, lo que repercute en la disminución de la (Bhat and Priya, 2004). mayoría de las propiedades mecánicas, ya que tienen gran cantidad de tejido parenquimático y menor proporción de fibras, Bhat and Priya (2004) determine values of resistance to a pesar de la edad de la madera. De los valores citados por bending of 92 N mm-2 for 21 year old woods from Koni, India. Thulasidas y Bhat (2012), comparativamente con la madera Likewise, Thulasidas and Bhat (2012) record 110 N mm-2 for 35 mexicana de 15 años, difiere tan solo en 2 N mm-2 con year old wood from the district of Ernakulam, Kerala, India –a respecto a la de 35 años de Ernakulam. Respecto a la de 9 y humid area with a mean annual precipitation of 2 500 to 3 500 mm 21 años pueden considerarse como semejantes a las de 21 años which affects the reduction of most of the mechanical properties procedentes de Koni, India. of the wood, which has a large amount of parenchymatic tissue and a lower proportion of fibers in spite of its age. The values De acuerdo a la base de datos Prospect (1997), la madera cited by Thulasidas and Bhat (2012), compared to the Mexican de teca mexicana de 9, 15 y 21 años por su resistencia a la flexión 15 year old wood, differs only by 2 N mm-2 from that of the 35 se clasifica como “Media”. year old wood from Ernakulam. As for the 9 and 21 year old woods, they may be considered to be similar to those 21 year Módulo de elasticidad a compresión paralela. Los resultados old woods from Koni, India. evidenciaron una relación lineal con la edad. Por otra parte, la procedencia jugó un papel importante en el módulo de elasticidad; According to the Prospect Database (1997), 9, 15 and 21 así la madera que procede de Campeche, sin importar la edad, fue year old Mexican teak wood is considered to have a “medium” menor en comparación con la de Chiapas y Tabasco. resistance to bending.

Resistencia a la compresión paralela. Los valores a la Modulus of elasticity at parallel compression. The results compresión longitudinal incrementaron sus resistencias de los 9 evidenced a linear relationship to age. On the other hand, a los 15 años; posterior a esta edad, tienden a disminuir en 4 %. origin played an important role in the modulus of elasticity; En cuanto a la procedencia se observó su importancia en las thus, wood from Campeche, regardless of its age, had a lower maderas de 15 años Tabasco y Campeche. A pesar de poseer value than those of Chiapas and Tabasco. la misma edad, la de Campeche presentó los resultados más altos, claro indicativo de que la procedencia contribuyó a la

21 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 propiedad mecánica de compresión. Al confrontarlos con los Resistance to parallel compression. The values of resistance to obtenidos por Crespo et al. (2008) de madera de 18 años de longitudinal compression increased between 9 and 15 years; Balzar (39 N mm-2) y de 22 años de Quevedo (43 N mm-2) after this age, they had a tendency to decrease by 4 %. The Ecuador, así como los presentados por Bhat y Priya (2004) de importance of the origin was observed in 15 year old woods madera de 21 años (45 N mm-2) de Koni, India, y los de Silva from Tabasco and Campeche. Despite being the same age, et al. (2010) con 46 N mm-2; la madera de Campeche de 15 the timber from Campeche had the highest values, which años superó las resistencias señaladas por los autores antes indicates that the origin of the wood contributed to the mencionados, y fue ligeramente menor a los de Miranda et al. mechanical property of compression. The 15 year old wood of (2011) con maderas de 50 a 70 años (50 N mm-2) de Lautem Campeche had higher values than those obtained by Crespo Timor, y a los de Posch et al. (2004) con madera de 10 a 34 et al. (2008) for 18 year old wood from Balzar (39 N mm-2) and años (50 N mm-2) de Panamá. 22 year old timber from Quevedo (43 N mm-2) in Ecuador, as well as those registered by Bhat and Priya (2004) for 21 year Trabajo a la ruptura por impacto. La edad de las maderas old wood (45 N mm-2) from Koni, India, and those estimated by fue importante en las resistencias al trabajo a la ruptura por Silva et al. (2010), with 46 N mm-2, and it had slightly lower impacto (Cuadro 4). Ligado al trabajo por impacto, tipo de values than those obtained by Miranda et al. (2011) for 50 to porosidad que puede presentar la madera, la anular es la 70 year old woods (50 N mm-2) from Lautem, Timor and those que juega un papel importante (Mombächer, 1993). registered by Posch et al. (2004) for 10 to 34 year old timber (50 N mm-2) from Panama. La madera de teca, muestra porosidad de anular a semianular (Silva et al., 2010), lo que le permite una mayor absorción de Resistance to rupture by impact. The age of the woods played energía al momento de recibir el impacto. Si bien, todas las an important role in the resistance to rupture by impact (Table 4). maderas en el presente estudio muestran el mismo patrón de The resistance to impact is related to the types of porosity that porosidad, la precipitación pluvial de cada lugar puede incidir may occur in the wood; among these, annular porosity plays en su estructura anatómica, principalmente, en los tamaños a major role (Mombächer, 1993). de los vasos, ya que a mayor disposición de agua, aumenta la tendencia de incrementar el tamaño de los vasos. En este Teak wood shows annular to semi-annular porosity (Silva et al., sentido, la madera de Chiapas estuvo expuesta a una cantidad 2010), which allows a better absorption of energy at the superior de precipitación (Cuadro 1) y le correspondió el valor time of receiving the impact. Although all the woods included más alto de trabajo al impacto. in the present study show the same porosity pattern, the rain precipitation of each place of origin may influence their En comparación con los registros en la literatura, Silva et al. anatomic structure, particularly the size of the vessels, since (2010) obtuvieron resistencias al impacto en intervalos de 32 the more water availability there is, the higher the tendency to a 49 kJ m-2, aunque no mencionan edad ni procedencia. Las increase the vessel size. In this regard, the wood of Chiapas maderas de teca mexicana se sitúan dentro del intervalo de was exposed to a higher precipitation (Table 1) and had the resistencia indicado previamente. Sin embargo, conforme a highest value for resistance to impact. la clasificación de Prospect (1997), valores ≤ 45 kJ m-2 son considerados como bajos; por lo tanto, la teca mexicana está Compared to the values registered in the literature for incluida en esa categoría. resistance, Silva et al. (2010) estimated resistances to impact by intervals of 32 to 49 kJ m-2, although they do not mention Resistencia al cizallamiento. Estuvo influenciada más por la the age or origin. Mexican teak timbers are within this interval procedencia que por la edad (Cuadro 4). La madera de Tabasco of resistance. However, according to the classification of the obtuvo los mejores resultados, seguidos por la de Campeche Prospect Database (1997), values ≤ 45 kJ m-2 are considered to y la de Chiapas. A pesar de la diferencia de edades entre la be low; for this reason, Mexican teak is included in the “low” category. madera de 9 y 21 años, el comportamiento de la primera es atípico, ya que pese a su baja densidad presentó resistencias superiores a las Resistance to shear strength. This was influenced to a larger de 15 y 21 años. extent by the origin than by the age (Table 4). The wood from Tabasco had the best results, followed by those of Campeche Rivero y Moya (2006) indican valores de 12 N mm-2 para and Chiapas. The behavior of the 9 year old wood is atypical madera de 8 años de Cochabamba, Bolivia. Crespo et al. (2008) for, despite its low density, it has a higher resistance than the exhiben resistencias de 9 N mm-2 para maderas de 22 años de 15 and 21 year old woods. Quevedo, así como 11 N mm-2 para las de 18 años de Balzar, ambas localidades de Ecuador. Por su parte, Silva et al. (2010) Rivero and Moya (2006) registered values of 12 N mm-2 for sin mencionar edad y procedencias presentan resistencias de the 22 year old wood of Cochabamba, Bolivia. Crespo et al. 11 a 14 N mm-2. La madera de 15 años de Tabasco se ubica (2008) exert 9 N mm-2resistances for 22 woods from Quevedo,

22 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de... dentro de los intervalos publicados. Conforme a la clasificación de as well as 11 N mm-2 for 18 year old wood from Balzar, both Prospect (1997), la madera de 9 y 15 años se cataloga como in Ecuador. For their part, Silva et al. (2010) quote resistances “blanda”, y la de 21 años como “Muy blanda”. of 11 to 14 N mm-2 but do not mention age or origin. The resistance of the 15 year old wood of Tabasco is placed within Dureza Brinell, longitudinal y lateral. Las maderas de the published intervals. According to Prospect Database (1997), the Campeche y Chiapas fueron estadísticamente similares, por lo 9 and 15 year old woods are classified as “soft”, and the 21 que la procedencia, más que la edad, jugó un rol importante year old timber, as “very soft”. en la dureza de la madera. La de Tabasco tuvo los valores más altos, lo que se explica por su mayor densidad, puesto que Longitudinal and lateral Brinell hardness. The woods of existe una alta correlación entre la dureza y densidad de la Campeche and Chiapas were statistically similar; thus, their origin, madera (Forest Products Laboratory, 2010). rather than their age, played an important role in the hardness of the wood. There is a high correlation between hardness and La dureza longitudinal de las maderas de teca del presente density; the wood from Tabasco is the densest and therefore estudio resultaron más bajas que las de Posch et al., (2004) the hardest (Forest Products Laboratory, 2010). (56 N mm-2) para madera de 10 a 34 años procedentes de Panamá. Posch et al. (2004) consignan para la dureza lateral The longitudinal hardness of the teak timbers of the present un valor de 32 N mm-2 para maderas de 10 a 34 años de study turned out to be lower than those registered by Posch Panamá; mientras que, Silva et al. (2010) registran un intervalo et al. (2004) (56 N mm-2) for 10 to 34 year old woods from de 23 a 39 N mm-2; por lo que la madera de teca mexicana de 15 Pa n a m a . Po s ch et al. (2004) cite a lateral hardness of 32 N mm-2 for años está por debajo del valor indicado por Posch et al. (2004) 10 to 34 year old woods from Panama, while Silva et al. (2010) y dentro del límite inferior descrito por Silva et al. (2010). record an interval of 23 to 39 N mm-2. Thus, Mexican 15 year old teak is below the values listed by Posch et al. (2004) and Las madera de teca mexicana se clasifica como blanda a within the lower limit described by Silva et al. (2010). muy blanda de acuerdo a Mörath (citado en Lohmann, 1990), quien establece para esta categoría valores menores de Mexican teak timbers are classified as soft and very 49 N mm-2. soft according to Mörath (quoted in Lohmann, 1990), who establishes values below 49 N mm-2 for this category. CONCLUSIONES CONCLUSIONS La edad y procedencia influenciaron la densidad y las propiedades mecánicas de la madera, sin observarse una tendencia lineal que The age and origin were shown to influence the density and the permita establecer un modelo de interrelación. mechanical properties of wood, though no linear tendency allowing the establishment of an interrelationship model En la estabilidad dimensional no incidieron ni la edad ni was observed. la procedencia. Neither the age nor the origin had any effect on the El movimiento dimensional fue muy bajo; sin embargo, los dimensional stability. valores de anisotropía clasifican la estabilidad dimensional de las maderas de buena a regular. The dimensional movement was very low. However, according to the anisotropic values, the dimensional stability of the timbers Las propiedades físicas y mecánicas de la teca mexicana is classified as good to fair. resultaron similares a maderas menores a 35 años procedentes de otras regiones del mundo. The physical and mechanical properties of Mexican teak proved to be similar to those of timbers below 35 years of age REFERENCIAS from other regions of the world. End of the English version Bhat, K. M. 1998. Properties of fast-grown teakwood: impact on end-user’s requirements. Journal of Tropical Forest Products 4(1): 1-10. Bhat, K. M. and E. P. Indira. 1997. Effect of faster growth on timber quality of teak. Kerala Forest Research Institute. Kerala, India. Research report 132. 60 p. Bhat, K. M. and P. B. Priya. 2004. Influence of provenance variation on wood properties of teak from the western Ghat region in India. IAWA Journal 25(3): 273-282.

23 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Bhat, K. M., P. K. Thulasidas, E. J. M. Florence and K. Jayaraman. 2005. Wood Pérez, D. and M. Kanninen. 2005. Effect of thinning on steam form and wood durability of home-garden teak against brown-rot an white-rot characteristics of teak (Tectona grandis) in a humid tropical site in fungi. Trees 19: 654-660. Costa Rica. Silva Fennica 39(2): 217-225. Castro, F. y J. Raigosa. 2000. Crecimiento y propiedades físicas de la madera Posch, B., G. Wegener, D. Grosser und L. Wagner. 2004. Physikalische und de teca (Tectona grandis L. f.) de 17 años en San Joaquín de mechanische Untersuchungen an Teakholz (Tectona grandis L. f.) aus Abangares, Costa Rica. Agronomía Costarricense 24(2): 07-23. Plantagen in Panamá. Holzals Roh- und Werkstoff 62: 31-35. Crespo G., R., E. Jiménez R., P. Suatunce C., G. Law B. y C. Sánchez F. 2008. Prospect. 1997. The wood database. Version 2.1. Oxford Forestry Institut. Análisis comparativo de las propiedades físico-mecánicas de London, UK. s/p la madera de teca (Tectona grandis L. f.) de Quevedo y Balzar. Richter, H. G., H. Leithoff and U. Sontag. 2003. Characterisation and extension Ciencia y Tecnología 1: 55-66. of juvenile wood in plantation-grown teak (Tectona grandis L.) from DIN Normen. 2000. DIN Taschenbuch 31. Normen überHolz. BeuthVerlag Ghana. Proceedings International Teak Conference, Kerala Forest GmbH. Berlin, Germany. 597 p. Research Institute. Peechi, India. pp. 491-499. Forest Products Laboratory. 2010. Wood handbook—Wood as an engineering Rivero M., J. y R. Moya R. 2006. Propiedades físico-mecánicas de la madera material. General Technical Report FPL-GTR-190. Department of de Tectona grandis Linn. f. (teca), proveniente de una plantación de Agriculture, Forest Service, Forest Products Laboratory. Madison, ocho años de edad en Cochabamba, Bolivia. Kurú: Revista Forestal WI. USA. 508 p. 3(9): 1-14. Galloway, G., L. Ugalde and W. Vásquez. 2001. Importance of density Shukla, S R. and D. P. Kamdem. 2010. Dimensional stability of nine tropical reductions in tropical plantations: experiences in Central America. hardwoods from Cameroon. Journal of Tropical Forest Science Forest, Trees and Livelihoods 11: 217-232. 22(4): 389-396. Kokutse, A. D., H. Baillères, A. Stokes and K. Kokou. 2004. Proportion and quality Silva G., J. A., F. J. Fuentes T., R. Rodríguez A., P. A. Torres A., M. G. Lomelí R., J. of heartwood in Togelese teak (Tectona grandis L. f.). Fores. Ecol. Ramos Q. y C. Waitkus, H. G. Richter. 2010. Fichas de propiedades Manag. 189: 37-48. tecnológicas y usos de maderas nativas de México e Kollert, W. and L. Cherubini. 2012. Teak resources and market assessment 2010 importadas. Universidad de Guadalajara. Guadalajara, Jal. (Tectona grandis L. f.). FAO, Rome, Italy. 42 p. México. 207 p. Lohmann, U. 1990. Holz Handbuch. DRW Verlag Weinbrenner GmbH & Co. Thulasidas, P. K. and K. M. Bhat. 2012. Mechanical properties and Wood Leinfelden-Echterdingen, Stuttgart. Deutschland. 312 p. structure characteristics of 35-year old home-garden teak from Miranda, I., V. Sousa and H. Pereira. 2011. Wood properties of teak (Tectona wet and dry localities of Kerala, India in comparison with plantation grandis) from a mature unmanaged stand in East Timor. Journal of teak. Journal Indian Academy Wood Science 9(1): 23-32. Wood Science 57(3): 171-178. Tze, W. T. Y. 1999. Recovery and quality of lumber from mature teak (Tectona Mombächer, R. 1993. Holzlexikon. Band 2 N-Z. DRW Verlag Weinbrenner grandis) planted in Sabah, Malaysia. Journal of Tropical Forest GmbH & Co. Leinfelden-Echterdingen, Stuttgart. Deutschland. 604 p. Products 5(2): 115-123. Moya, R. and M. Perez. 2008. Effects of physical and chemical soil properties Upadhyay, A., T. Eid and P. L. Sankhayan. 2005. Construction of site index on physical wood characteristics of Tectona grandis plantations in equations for even aged stands of Tectona grandis (teak) from Costa Rica. Journal of Tropical Forest Science 20(4): 248-257. permanent plot data in India. Fores. Ecol. and Manag. 212: 14-22. Pérez C., L. D. and M. Kanninen. 2003. Heartwood, sapwood and bark content, and Wood dry density of Young and mature teak (Tectona grandis) trees grown in Costa Rica. Silva Fennica 37(1): 45-54.

24 Rodríguez et al., Propiedades físico-mecánicas de madera de...

25 ARTÍCULO / ARTICLE

PROPIEDADES DE LA MADERA Y RELACIÓN DEL ESTADO NUTRIMENTAL CON EL CRECIMIENTO EN TECA PROPERTIES OF WOOD AND THE RELATIONSHIP BETWEEN NUTRITIONAL STATUS AND GROWTH IN TEAK PLANTATIONS

Alina Luisa Ypushima-Pinedo1, Eduardo Salcedo Pérez1, Ricardo Manríquez González1, José Antonio Silva Guzmán1, Juan Francisco Zamora Nátera2 y Efrén Hernández Álvarez3

RESUMEN

En México existe cada vez mayor interés en producir madera de calidad a partir de Tectona grandis, cuyo rendimiento sea capaz de satisfacer la demanda del mercado internacional, lo que es sumamente relevante ya que la teca tiene gran valor económico y su comercialización puede derivar en la obtención de importantes ganancias; sin embargo aún no se cuenta con suficiente información para lograrlo. En el presente estudio se evaluaron los caracteres anatómicos de densidad básica, de resistencia al ataque de hongos y de las condiciones edafoclimáticas en dos plantaciones de nueve años en los estados de Veracruz (húmedo) y Nayarit (seco). Hubo diferencias significativas según la procedencia de la planta respecto al diámetro total de fibra y de lumen, al grosor de la pared de las fibras, al diámetro total, a la longitud de los vasos y al porcentaje de duramen; por otro lado, no existieron en cuanto a la longitud de fibras, el ancho y largo de los radios y la densidad básica. La resistencia al efecto de los hongos por parte del duramen está en función del tipo de hongo y no de la plantación de origen. El Ca y el K foliar se relacionaron con la altura y el DAP, respectivamente; así como el Ca del suelo, pH y la CIC (capacidad de intercambio catiónico) con la altura. La proporción de duramen y el DAP fueron mayores en las maderas provenientes de Veracruz.

Pa l a b ra s cl a v e : Análisis foliar, características anatómicas de la madera, densidad básica, durabilidad, fertilidad de suelo, Tectona grandis L. f.

ABSTRACT

In Mexico there is a growing interest in producing high-quality wood from Tectona grandis with a yield that can meet the demands of the international market; this is very relevant, as teak has a high economic value, and its commercialization may bring considerable profits. However, there is still not enough information to achieve this. The present study assessed the anatomical features of basic density, resistance to attack by fungi and edaphoclimatological conditions in two nine-year-old plantations in the states of Veracruz (humid) and Nayarit (dry). There were significant differences in the total fiber and lumen diameter, fiber wall thickness, total diameter, vessel length, and heartwood percentage, according to the origin of the plant; on the other hand, there were no differences in fiber length, width and length of the radii or density. Heartwood resistance to the effect of the fungi is determined by the type of fungus, not by the origin of the plantation. Foliar Ca and K were related to height and DBH, respectively. Soil Ca, pH and CEC (cation exchange capacity) were related to height. Both the heartwood proportion and DBH were higher in timber from Veracruz.

Key words: Foliar analysis, anatomic characteristics of wood, basic density, durability, soil fertility, Tectona grandis L. f.

Fecha de recepción/ receipt date: 28 de marzo de 2014; Fecha de aceptación/ acceptance date: 30 de junio de 2014. 1 Departamento de Madera, Celulosa y Papel. Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Departamento de Botánica y Zoología. Universidad de Guadalajara. 3 Departamento de Producción Forestal. Universidad de Guadalajara. Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Las plantaciones forestales comerciales han tenido un gran auge Commercial forest plantations have boomed worldwide during a nivel mundial durante las últimas décadas; los géneros que ocupan the last few decades; the genera that occupy the largest surface mayor superficie son Pinus (poco más de 20 %), Eucalyptus (10 %), area in them are Pinus (slightly over 20 %), Eucalyptus (10 %), Hevea (5 %), Acacia (4 %) y Tectona (3 %); otras latifoliadas suman, en Hevea (5 %), Acacia (4 %) and Tectona (3 %); other broadleaves conjunto, 18 % y una variedad de coníferas alrededor de 11 % add up to 18 %, and a variety of conifers, to approximately 11 % (Conafor, 2011). En México estas se localizan, principalmente, (Conafor, 2011). In Mexico they are located mainly in Campeche, en Campeche, Veracruz, Tabasco, Chiapas, Nayarit y Veracruz, Tabasco, Chiapas, Nayarit and Michoacán, and the most Michoacán y las especies maderables más importantes important timber-yielding species established in them are que se establecen en ellas son Cedrela odorata L. (22.2 %), Cedrela odorata L. (22.2 %), Eucalyptus spp. (19.2 %), Gmelina Eucalyptus spp. (19.2 %), Gmelina arborea Roxb. (13.7 %), Pinus arborea Roxb. (13.7 %), Pinus spp. (13 %), Tectona grandis L. f. spp. (13 %), Tectona grandis L. f. (12.4 %) y Swietenia macrophylla (12.4 %) and Swietenia macrophylla King (4.6 %). King (4.6 %). The stretch of land with Tectona grandis has increased from La extensión de terrenos con Tectona grandis se han incrementado 141 has (2001) to an accumulated total of 20 000 has (2013), de 141 ha (2001) a un total acumulado de 20 000 ha (2013), y and this species has replaced the cultivation of various native ha sustituido el cultivo de diversas especies nativas (Conafor, species (Conafor, 2013) due to its high commercial value, which 2013), lo que se debe a que tiene un alto valor comercial y, renders it attractive to investors and producers. Until 2006, teak por ello, es atractiva para inversionistas y productores; hasta sawtimber from natural forests and plantations of over 40 years of 2006 la madera de teca para aserrío proveniente de bosques age was priced between 225 and 1 000 USD per m3 according naturales y de plantíos con más de 40 años de edad se cotizaba to its size and quality (Anantha, 2006). Certain features that are entre los 225 y 1 000 dólares por m3, en función del tamaño increasingly being taken into account in reforestation programs y la calidad (Anantha, 2006). Algunas características que se are its rapid growth, the characteristics of its wood, its straight consideran, de forma cada vez más frecuente, en programas stems and its resistance to pests, among others (Chaves and de reforestación es su rápido crecimiento, las características de Fonseca, 1991; FAO, 1992). su madera, los fustes rectos y su resistencia a plagas, entre otros (Chaves y Fonseca, 1991; FAO, 1992). Teak is planted in 52 countries and is estimated to cover an area of 4.35 has (Kollert and Cherubini, 2012); according to La teca se planta en 52 países y el área que cubre se estima information provided by the ITTO (2010), Asia has the largest en 4.35 millones ha (Kollert y Cherubini, 2012). De acuerdo con surface (83 %), followed by Africa (11 %) and, lastly, Tropical información de la ITTO (2010), Asia posee la mayor superficie America (Costa Rica, Ecuador, Honduras, Mexico, Panama, (83 %), le sigue África (11 %), y por último, América Tropical (Costa Trinidad and Venezuela), with 6 %. Nevertheless, in the last Rica, Ecuador, Honduras, México, Panamá, Trinidad, Venezuela) con decade the most important crops are located in Spanish 6 %; no obstante, en la última década los cultivos más importantes America, and young logs are exported to India, Europe and están en Iberoamérica y se exportan troncos jóvenes a India, the United States of America. Its pruning cycle is estimated to be Europa y Estados Unidos de América, cuyo periodo de corta se between 20 and 25 years (Anantha, 2006). estima de 20 a 25 años (Anantha, 2006). Commercial forest plantations reduce the exploitation pressure Las plantaciones forestales comerciales disminuyen la presión de on natural forests and prevent their deforestation; priority is aprovechamiento sobre los bosques naturales y evitan su given to unproductive surfaces with a forest vocation (Conafor, deforestación y se le da prioridad en superficies improductivas 2011). Thus, all of them (including native or introduced species) add con vocación forestal (Conafor, 2011); así, todas ellas (con value to the timber product, since they offer other benefits such as an especies nativas o introducidas) le otorgan un valor agregado improvement of the air quality, carbon uptake, conservation of al producto maderable al ofrecer otros beneficios como: mejora the natural habitat of the wildlife, an increase in the recharge en la calidad del aire, captura de carbono, conservación del of the aquifer, reduced erosion, and social privileges of hábitat natural de la fauna, incremento en la recarga de mantos landscaping and recreation (Carballo, 1994; FAO, 2007). acuíferos, menor erosión y privilegios sociales de paisajismo y recreación (Carballo, 1994; FAO, 2007). In Mexico, the creation of forest plantations is promoted through economic incentives that apply to sites with different En México se impulsa la creación de plantaciones forestales ecological and edaphic conditions; therefore, the habitat of mediante incentivos económicos que aplican para sitios con the area, soil fertility and the nutritional requirements of the plant condiciones ecológicas y edáficas variadas, por lo cual are often overlooked; Vaides (2004) points out that frequently es común que el hábitat de la zona, la fertilidad del suelo y los only the future production is considered in the case of T. grandis,

27 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 requerimientos nutricionales de la planta se pasen por alto. while ignoring the basic needs for its adequate development Vaides (2004) señala que en el caso de T. grandis es frecuente and the affectation it may have on the properties of the wood; que solo se considere la producción futura, sin tomar en this has an impact on its quality and on the exploitation and cuenta las necesidades básicas para su desarrollo adecuado industrialization process (Cutter et al., 2004; Saranpää, 2003). y la afectación que pueden tener las propiedades de la madera, lo cual incide en su calidad, así como en el proceso Several studies have related the physical and chemical de aprovechamiento y su industrialización (Cutter et al., 2004; characteristics of the soil with the growth rate, biomass Saranpää, 2003). accumulation and the properties of the wood (Montero, 1999; Mollinedo, 2003). In this sense, Bhat and Priya (2004) Diversos estudios han relacionado las características físicas determined that, when teak originates from places with a y químicas del suelo con la tasa de crecimiento, la acumulación low fertility, its mechanical resistance decreases because the de biomasa y las propiedades de la madera (Montero, parenchyma has a better development, and its fiber content 1999; Mollinedo, 2003); en este sentido, Bhat y Priya (2004) is lower. The climate of the location also influences heartwood determinaron que cuando la teca proviene de lugares con baja formation, as well as the physical and chemical properties of fertilidad disminuye su resistencia mecánica, debido a que el the wood (Pérez and Kanninen, 2003; Kokutse et al., 2004; parénquima tiene mejor desarrollo y se reduce el contenido de Bhat et al., 2005; Thulasidas and Bhat, 2007). In Costa Rica, fibras. El clima del lugar también influye en la formación del Alvarado and Fallas (2004) recorded a reduction in the annual duramen y en las propiedades físicas y químicas de la madera mean height from 3.9 to 1.5 year-1 with a pH below 6; besides, it (Pérez y Kanninen, 2003; Kokutse et al., 2004; Bhat et al., has been observed that with values below 5.5 the micorrhizae 2005; Thulasidas y Bhat, 2007). En Costa Rica, Alvarado y are altered, and this affects the development of trees (Alvarado Fallas (2004) registraron que, si el pH es menor a 6 se reduce et al., 2004); this, however, increases when calcium reaches el incremento medio anual en altura de 3.9 a 1.5 m año-1; levels above 68 % (Mollinedo et al., 2005). además se ha observado que con valores inferiores a 5.5, se alteran las micorrizas y se afecta el desarrollo de los árboles In Mexico there is no available information providing useful (Alvarado et al., 2004); en cambio, este aumenta cuando el evidence of the behavior of teak in response to the edaphoclimatic calcio tiene niveles mayores a 68 % (Mollinedo et al., 2005). conditions of the plantation areas. It is therefore necessary to research the behavior of teak plantations in different places in En México no hay información disponible que aporte the country in order to know the influence of the edaphic factors evidencias útiles del comportamiento de la teca a las and the foliar nutritional content on the growth of the plant. The condiciones edafoclimáticas en las zonas de plantación; present study evaluated the characteristics of some of the cell por lo tanto, es necesario realizar investigaciones sobre el elements of wood (fibers, vessels and radii), the percentage comportamiento de las plantaciones de teca en distintos lugares of heartwood, the basic density and the natural durability; del país para conocer la influencia de los factores edáficos y del besides, the edaphic conditions and the foliar nutritional contenido nutrimental foliar en el crecimiento de la planta. content were related to the development of T. grandis in the En el presente estudio se evaluaron las características de Mexican tropic. algunos elementos celulares de la madera (fibras, vasos y radios), el porcentaje de duramen, la densidad básica y la MATERIALS AND METHODS durabilidad natural; además, se relacionaron las condiciones edáficas y el contenido nutrimental foliar con el desarrollo de T. grandis en el trópico mexicano. 16 nine-year old teak trees were considered; the trees were located in two different plantations with spacings of 3.5 x 3.5 m – one in Las Choapas municipality (Veracruz), and another in San MATERIALES Y MÉTODOS Blas municipality (Nayarit). In each of these two plantations, eight specimens were selected, and a completely randomized Se consideraron 16 árboles de teca de nueve años de edad, statistical design was applied. The total height and the diameter at procedentes de dos plantaciones con espaciamientos de breast height (DBH = 1.30) were measured. The site of Veracruz 3.5 x 3.5 m, una en el municipio Las Choapas (Veracruz) y has a tropical humid climate, whereas the site of Nayarit has a otra en el municipio San Blas (Nayarit); en cada una de ellas tropical dry climate (Table 1). se seleccionaron ocho ejemplares y se empleó un diseño estadístico completamente aleatorio. Se midieron la altura total Edaphic description y el diámetro a la altura del pecho (DAP= 1.30). El clima de los sitios es distinto, el de Veracruz corresponde a tropical húmedo A compound sample was taken for each tree at a depth y el de Nayarit al tropical seco (Cuadro 1). of 40 cm.

28 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado...

Cuadro 1. Características de los sitios de estudio. Table 1. Characteristics of the study sites.

Localidad Latitud Longitud Altitud (m) Temperatura (oC) Precipitación (mm)

Veracruz 17°07’ - 18°00’ 93° 36’ - 94° 19’ 10 22 a 28 2 400 a 3 100 Nayarit 21°20’ - 21°45’ 105°01’ - 105°28’ 30 22 a 28 1 300 a 2 000 Localidad = Locality; Latitud = Latitude; Longitud = Longitude; Altitud = Altitude; Temperatura = Temperature; Precipitación = Precipitation

Caracterización edáfica The chemical analyses of the macro and micronutrients Se tomó una muestra de suelo compuesta para cada árbol a (potassium, calcium, magnesium, iron, manganese, zinc una profundidad de 40 cm. and copper) were carried out by using atomic absorption spectrophotometry with a Varian AA240FS spectrophotometer; Los análisis químicos de los macro y micronutrientes (potasio, phosphorus was determined by the ammonium molybdovanadate calcio, magnesio, hierro, manganeso, zinc y cobre) se method and it was used a LaboMed.inc® Spectro 23 RS UV/ realizaron por espectrofotometría de absorción atómica visible spectrophotometer; foliar nitrogen was determined by mediante un espectrofotómetro Varian AA240FS; el fósforo se Kjeldahl digestion, and nitric nitrogen, by micro-Kjeldahl digestion. determinó a partir del método de molidovanadato de amonio y se usó un espectrofotómetro ultravioleta/visible LaboMed.inc® The organic matter was assessed through the organic Spectro 23 RS; el nitrógeno foliar por digestión Kjeldahl y el carbon present by using the Walkley and Black procedure; the nitrógeno nítrico por digestión microKjeldahl. pH was obtained by means of a potentiometer Orion research 301 Analog Bench with a 1:2 suspension of soil and water; La evaluación de la materia orgánica se hizo a través del for the cation exchange capacity (CEC), the ammonium acetate carbono orgánico presente con el procedimiento de Walkley y technique was utilized, and for the texture, the Bouyoucos Black; el pH se obtuvo por medio de un potenciómetro Orion hydrometer method. research 301 Analog Bench con una suspensión 1:2 de suelo y agua; para la capacidad de intercambio de cationes (CIC) Foliar analysis se utilizó la técnica de acetato de amonio; y para la textura, el del hidrómetro de Bouyoucos. In order to determine the mineral content of the leaves, samples were collected from the upper third of the living crown of every Análisis foliar specimen, and only those that were fully illuminated and free of damage or visible diseases were selected. Con el fin de conocer el contenido mineral de las hojas, se recolectaron muestras del tercio superior de la copa viva de cada The procedures used are described by Helrich (1990) and ejemplar y se eligieron aquellas que estuvieran iluminadas por were interpreted according to the NOM-021-SEMARNAT-2000 completo y libres de daños o enfermedades visibles. Mexican Official Norm (Semarnat, 2002) for the diagnosis of the nutritional requirements for agricultural crops adjusted for Los procedimientos empleados están descritos por Helrich forest species, as they are different and the available information (1990) y se interpretó según la Norma Oficial Mexicana is scarce. The results made it possible to visualize the level at NOM-021-SEMARNAT-2000 (Semarnat, 2002) para el which each of the evaluated plantations were additionally diagnóstico de los requerimientos nutricionales para cultivos characterized by using the leaf analysis interpretation guide agrícolas ajustado para especies forestales, ya que son (Drechsel and Zech, 1991). diferentes y la información disponible para estas es escasa; los resultados permitieron visualizar el nivel en que está cada Anatomic characterization una de las plantaciones evaluadas, adicionalmente fueron caracterizadas por medio de la guía para la interpretación de Wood was microscopically described, and its density, heartwood análisis foliar (Drechsel y Zech, 1991). percentage and durability were determined based on 50 cm logs at breast height. For the anatomical characterization of the cell elements, a longitudinally oriented wood cube was obtained, and splinters of early and late wood were drawn in order to form the compound sample; these were placed in a test tube with

29 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Caracterización anatómica Franklis’s dissociating solution (a 1:2 mixture of glacial acetic acid and hydrogen peroxide a t 30 %) and were left in a double boiler at La madera se caracterizó de forma microscópica y su densidad, 60 oC until they turned soft and whitish; in order to eliminate the porcentaje de duramen y durabilidad, se determinaron a partir excess reagent, water was added in a sufficient amount. de trozas de 50 cm de longitud a la altura del pecho. En el caso de la caracterización anatómica de los elementos celulares Slides were prepared with the processed material (IAWA, se trabajó con un cubo de madera orientado de manera 1989) and measured the length of 25 fibers using 4X digital longitudinal y se obtuvieron astillas de madera temprana y photographs for the lumen diameter; for the total diameter of the tardía para formar la muestra compuesta, estas se colocaron en fiber and cell wall thickness, the magnification was 40X. Test un tubo de ensaye con la solución disociadora de Franklin (mezcla tubes of 1 cm on each side were softened by boiling in water. In 1:2 de ácido acético glacial y peróxido de hidrógeno al 30 %), a AO Ccientific Instrument 860 microtome where were y se dejó en baño María a 60 oC, hasta quedar suaves y made transversal, tangential and radial histological cuts, blanquecinas; para eliminar el exceso de reactivo se agregó with a variable thickness of 15 to 30 μm, and permanent agua en cantidad suficiente. slides were prepared (IAWA, 1989), and they were observed in a Wild Heerbrugg M12-83632 microscope. 25 cups Se prepararon láminas con el material procesado (IAWA, vessels of early and late wood were measured on the 4X 1989) y se midió la longitud de 25 fibras mediante fotografías digital photographs, and the total diameter of the vessels digitales a un aumento de 4X, en el caso del diámetro del in the cross-section and the longitude in the radial section lumen; para el diámetro total de la fibra y el grosor de la were determined. For the length and width of the vessels, pared celular se utilizó el aumento 40X. Se obtuvieron probetas 25 radii were measured in the tangential section with a 4X de 1 cm de cada lado que se ablandaron por ebullición con magnification. These anatomical elements were measured by agua y se realizaron en un micrótomo AO Cientific Instrument using the Arcview GI 3.2 software. 860 cortes histológicos transversales, tangenciales y radiales con un grosor variable de 15 a 30 μm y se hicieron láminas The heartwood analysis was carried out based on 5 cm thick permanentes (IAWA, 1989), y se observaron en un microscopio slices (with an average diameter of 19.3 for trees from Wild Heerbrugg M12-83632. Se midieron 25 vasos de madera Veracruz, and of 17.6 cm for trees from Nayarit), which were tanto temprana como tardía sobre las fotografías digitales 4X left to dry at room temperature and were polished on one of y se determinó el diámetro total de los vasos en la sección the transversal surfaces using sandpaper of decreasing transversal y la longitud en la radial. Para el ancho y largo de grain sizes (in the north-south and east-west directions). The los vasos se midieron 25 radios en la sección tangencial a un boundary of the heartwood area (which was highly marked) aumento de 4X. Estos elementos anatómicos fueron medidos was macroscopically appreciated through visual inspection; con el programa Arcview GIS 3.2. based on the resulting areas, the heartwood proportion was calculated and expressed as a percentage of the total area of El análisis del duramen se efectúo a partir de rodajas de 5 cm the transversal section without the bark. de espesor (19.3 de diámetro promedio para árboles de Veracruz y 17.6 cm en los de Nayarit), las cuales se dejaron secar The density was evaluated according to the specifications a temperatura ambiente y pulieron en una de las superficies of the ASTMD-2395-02 norm (ASTM, 2003): the wet weight of transversales con lijas de granulometría decreciente (80-100-120), the samples was determined, and these were oven-dried with se realizaron dos mediciones ortogonales del diámetro de las a Felisa FE-292 oven at 105 oC during 24 hours at constant rodajas sin corteza y del duramen (sentidos norte-sur y este- weight; the basic density was estimated using the ratio oeste), la médula se tomó como el centro. El límite del área between the dry weight and the green volume. del duramen se apreció macroscópicamente por inspección visual (fue muy marcado); a partir de las áreas obtenidas se calculó The durability was calculated based on the procedures su proporción y se expresó como porcentaje del área total sin for accelerated laboratory assays described in the ASTM corteza de la sección transversal. D-2017-05 norm (ASTM, 2007); organic soil was used as culture medium, and the xylophagous fungi were Trametes Para evaluar la densidad se siguieron las especificaciones versicolor (L.: Fr) Pilát, Phanerochaete chrysosporium Burds. (white de la norma ASTMD-2395-02 (ASTM, 2003): se determinó el rot fungi) and Gloeophyllum trabeum (Pers. ex Fr.) Murr. (a peso húmedo de las muestras y fueron secadas en horno brown rot fungus); these are recommended in the Norm Felisa FE-292 a 105 oC por 24 horas, a peso constante, la due to their aggressiveness and their frequent occurrence in densidad básica se estimó con la relación entre el peso seco y broadleaf woods. The fungal material was obtained from the el volumen verde. collection of strains of the Laboratory of Properties and Uses of Wood, at the Wood, Cellulose and Paper Department of the Universidad de Guadalajara. In order to verify the fungal

30 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado...

La durabilidad se obtuvo con base en los procedimientos activity, control specimens with a low durability were used. para ensayos acelerados de laboratorio que se describen Thus, P. chrysosporium was inoculated into Alnus spp. wood, en la norma ASTM D-2017-05 (ASTM, 2007); se empleó and G. trabeum, in Pinus spp. Durability was expressed as the suelo orgánico como medio de cultivo; y los hongos xilófagos percentage of oven-dry weight loss of the material exposed to utilizados correspondieron a Trametes versicolor (L.: Fr) Pilát, attack by the three selected fungi during 16 weeks. Phanerochaete chrysosporium Burds. (hongo de pudrición blanca) y Gloeophyllum trabeum (Pers. ex. Fr.) Murr. (hongo The data were subjected to a variance analysis (ANOVA) using de pudrición parda); estos se recomiendan en la Norma por the Statgraphics Centurion XV.II version 15.2.06 software, and su agresividad y frecuente presencia en maderas latifoliadas. El whenever there were notable differences between the two origins material fúngico se seleccionó de la colección de cepas (P<0.05), the Multiple Range Test was carried out. The ANOVA del Laboratorio de Propiedades y Usos de la Madera del was used to assess the importance of the source plantation for Departamento de Madera, Celulosa y Papel de la Universidad de the properties of teak wood. A Pearson correlation matrix was Guadalajara. Para comprobar la actividad fúngica se utilizaron generated to determine the relationship between the soil, the especímenes testigo de baja durabilidad. Así, en la madera foliar nutritional content and growth in teak trees. de Alnus spp. se inoculó P. chrysosporium y en Pinus spp., G. trabeum, la durabilidad se expresó como el porcentaje de RESULTS AND DISCUSSION pérdida de peso seco al horno del material expuesto durante 16 semanas al ataque de los tres hongos indicados. Table 2 shows the results of the basic physical and chemical characterization of the soils for each study site. The pH for Los datos fueron analizados mediante el programa both plantations was acid, and only the site of Nayarit (5.12) Statgraphics Centurion XV.II versión 15.2.06, mediante un was within the levels described by Drechsel et al. (1990) as análisis de varianza (ANOVA) y en el caso de existir diferencias adequate for T. grandis (4.7 to 7). In this respect, Briscoe (1995) notables entre las dos procedencias (P<0.05), se realizó la points out that this species develops better with a pH between Prueba de Rangos Múltiples, el ANOVA se utilizó para evaluar 6.5 and 7.5, and agrees with Vaides (2004) and Montero la importancia de la plantación de origen en las propiedades (1999), according to whom a pH between 5.3 and 7.0 prompts de la madera de teca. Se generó una matriz de correlación de the mean annual increment (above 18 m3 ha-1 year-1). On the Pearson para conocer la relación entre el suelo, el contenido other hand, Mollinedo (2003) indicates that a pH below 5.5 nutrimental foliar y el crecimiento en teca. results in a 14 m3 ha-1 year-1. These data are coincidental with the current pH registered in the study, which, despite being RESULTADOS Y DISCUSIÓN 4.14 for the soil of the Veracruz site, did not result in detectable damage to tree development. En el Cuadro 2 se presentan los resultados de la caracterización física y química básica de los suelos para cada sitio de Soils had a high content of organic material (3 to 5 %), which, estudio. El pH para ambas plantaciones fue ácido y solo el along with their loamy texture, favors water infiltration and de Nayarit (5.12) estuvo dentro de los niveles señalados retention during the dry season; besides, loamy soils preserve por Drechsel et al. (1990) como adecuados para T. grandis (4.7 the cations and anions, are an important source of nitrogen a 7). Al respecto, Briscoe (1995) indica que el desarrollo de esta and promote tree growth. The content of micronutrients –zinc, especie es mejor con un pH entre 6.5 y 7.5, lo que coincide con manganese, copper and iron– was higher even within the Vaides (2004) y Montero (1999), quienes consignan que cuando sufficiency interval established for agricultural soils in the NOM- el pH corresponde al intervalo de 5.3 y 7.0 se promueve el 021-SEMARNAT-2000 (Semarnat, 2002). The macronutrients, incremento medio anual (superior a 18 m3 ha-1 año-1). Por su parte, nitric nitrogen and phosphorus, were relatively low compared Mollinedo (2003) registró que con pH menor a 5.5 el incremento to the intervals established in the same Mexican Official Norm. medio anual es de 14 m3 ha-1 año-1, datos que concuerdan con el Reference was made to the fact that this norm lacks comparative pH presente del estudio, ya que a pesar de tener un valor de registers for adequate levels of nutritional content in the soil 4.14 para el suelo de Veracruz, no se detectaron problemas en for T. grandis plantations in Mexico. Although the records for el desarrollo de los árboles. the macronutrients were medium and low, they manifested no deficiency symptoms and did not act as limiting factors on tree development, since the annual mean increment (AMI) in volume in Veracruz (10.8 m3 ha-1 year-1) and Nayarit (10.8 m3 ha-1 year-1) corresponded to high values according to Montero (1999), who proposes 5.1 a 10.9 m3 ha-1 year-1 as medium class and 1.1 a 18 m3 ha-1 year-1 as high in soils with a high natural fertility, except for phosphorus and pstassium (in Costa Rica).

31 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Los suelos presentaron altos contenidos de materia orgánica Cuadro 2. Propiedades físico-químicas de los suelos de las dos (de 3 a 5 %), lo que aunado a su textura franca favorece procedencias de Teca grandis L.f. la infiltración y retención de agua en época seca, además Table 2. Physical-chemical properties of the soils of the two conserva los cationes y aniones, fuente importante de nitrógeno sites of origin of Teca grandis L.f. y promueve el crecimiento de teca. El contenido de los Procedencia micronutrientes: zinc, manganeso, cobre y hierro estuvieron Propiedades dentro del intervalo de suficiencia señalado para suelos Veracruz Nayarit agrícolas en la NOM-021-SEMARNAT-2000 (Semarnat, NO 25.7 17.3 2002), e incluso, fueron mayores; los macronutrientes: nitrógeno 3 nítrico y fósforo resultaron relativamente bajos en comparación P 7.5 6.1 con los intervalos señalados en la misma Norma Oficial Mexicana. Zn 2.6 3.3 Se usó con referencia a que dicha norma carece de registros de mg kg-1 Mn 3.1 2.2 comparación para niveles suficientes de contenido nutrimental en suelo para plantaciones de T. grandis para México. A pesar Cu 12.6 15.5 de los registros medios y bajos de los macronutrientes, no se Fe 17.5 8.4 manifestaron síntomas de deficiencia, ni actuaron como factores limitantes para el desarrollo del árbol, ya que el incremento K 0.3 0.9 medio anual (IMA) en volumen en Veracruz (10.8 m3 ha-1 año-1) Ca 1.0 2.6 y Nayarit (16.9 m3 ha-1 año-1) correspondieran a valores altos, Cmol(+) kg-1 de acuerdo con Montero (1999), quien propone como clase Mg 0.7 2 media 5.1 a 10.9 m3 ha-1 año-1 y alta de11.1 a 18 m3 ha-1 año-1; CIC 18.00 30.85 en suelos con una alta fertilidad natural, excepto para fósforo y H O pH 4.14 5.12 potasio (en Costa Rica). 2 % MO 5.49 3.34 La diferencia del IMA entre los dos sitios estudiados responde Textura Fa Fr a que el contenido de cationes intercambiables (mayores para Nayarit) se relaciona con el crecimiento de la especie (Montero, Propiedades = Properties; Procedencia = Origin 1999; Mollinedo et al., 2005; Ypushima, 2010). Por lo tanto, es The difference between the AMIs of the two studied sites is recomendable la ejecución de investigaciones relativas al uso due to the content of exchangeable cations (which is higher for de fertilizantes, riego y otros mejoradores de suelo (composta, Nayarit) and is related to the growth of the species (Montero, encalado, abonos verdes, etc.) y su efecto en el desarrollo de 1999; Mollinedo et al., 2005; Ypushima, 2010). Therefore, it is los árboles. advisable to research the use of fertilizers, irrigation and other soil improvers (compost, whitewashing, green fertilizers, etc.) and Es sumamente útil complementar la información derivada their effect on tree development. de las muestras de suelo y sus condiciones de fertilidad con la variación de los nutrimentos en las hojas (Bertsch, 1995; It is most helpful to complement the information from soil Drechsel y Zech, 1991), ya que en estos órganos se refleja el samples and their fertility conditions with the variation of estado nutrimental de la planta (Binkley, 1993; Alcántar y Trejo, nutriments in the leaves (Bertsch, 1995; Drechsel and Zech, 2007); en el Cuadro 3 se resumen los datos del contenido 1991), as the nutritional status of the plant is reflected in these foliar determinado en ambas plantaciones. Drechsel y Zech organs (Binkley, 1993; Alcántar and Trejo, 2007); Table 3 (1991) establecieron niveles bajo, medio y suficiente para summarizes the information of the foliar content determined in cada elemento mineral, y los resultados que se obtuvieron both plantations. Drechsel and Zech (1991) established low, demuestran que los dos sitios bajo estudio tuvieron el mismo medium and sufficient levels for each mineral element, and the comportamiento: el nitrógeno (importante para la actividad results show that the two studied sites had the same behavior: fotosintética, para la formación de biomasa y el crecimiento nitrogen (which is important for the photosynthetic activity, de los árboles) correspondió a la categoría de suficiente, por for biomass formation and tree growth) was classified as el contrario, la cantidad de fósforo, potasio, calcio y magnesio sufficient; on the other hand, the amounts of phosphorus, potassium, calificó como baja, aunque no se manifestó su deficiencia, por calcium and magnesium were classified as low, although their lo cual los valores obtenidos pueden ser considerados como deficiency was not manifested, and therefore the values obtained aceptables o suficientes. En cuanto a las cantidades de zinc, may be regarded as acceptable or sufficient. The amounts of manganeso y cobre fueron altos, solo el hierro resultó por zinc, manganese and copper were high; only iron was below abajo de lo señalado por Drechsel y Zech (1991). the levels established by Drechsel and Zech (1991).

32 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado...

Cuadro 3. Concentración nutrimental foliar por procedencia. A Pearson correlation analysis was performed for both sites Table 3. Foliar concentration of nutrients by site of origin. based on the edaphic data and the foliar mineral content (Table 4). Tree height shows a closer correspondence with the Nutrientes Veracruz Nayarit soil parameters: pH (r=0.94), CEC (r= 0.89), calcium (r= 0.80), N 1.60 1.80 copper (r= 0.79) and potassium (r= 0.75). As for the foliar P 0.13 0.14 mineral content, only calcium had a high value (r= 0.91). The DBH showed a high positive relationship to foliar potassium % K 0.14 0.11 and a negative relationship to nitrogen. Ca 0.09 0.20 Foliar magnesium was the only element that correlated with Mg 0.03 0.03 its counterpart in the soil. Calcium did so with both the pH and the Fe 92.71 92.23 cation exchange capacity. This agrees with the perception of Zn 60.36 47.37 Mollinedo (2003) that edaphic phosphorus does not affect the mg kg-1 development of teak (he observed a good development in soils Mn 70.67 55.48 that are deficient in this element), while potassium favors growth; Cu 44.47 46.17 it also indicates a positive association between the pH and the sum of the bases in the soil and foliar calcium in plantations Con los datos edáficos y del contenido mineral foliar se aged 3.5 years established on alphisoles, inceptisoles and realizó un análisis de correlación de Pearson para ambas ultisoles in Panama. Montero (1999) determined a positive procedencias (Cuadro 4). La altura de los árboles presentó relationship between soil calcium, phosphorus and nitrogen in the soil mayor correspondencia con parámetros del suelo: pH (r= 0.94), CIC and their counterparts at leaf level in T. grandis specimens aged (r= 0.89), calcio (r= 0.80), cobre (r= 0.79) y potasio (r= 0.75). Cabe 2 to 45 years in Costa Rica. In the present research, the only destacar que respecto al contenido mineral foliar, únicamente, el correspondence was with calcium, and it agrees with Vallejos calcio tuvo un valor destacado (r= 0.91). El DAP registró una (1996), who registers a positive correspondence between soil alta relación positiva con el potasio foliar, a diferencia del calcium and foliar calcium and magnesium in teak fields aged nitrógeno, con el cual mostró alta relación negativa. between 3 and 15 years.

El magnesio foliar fue el único elemento que correlacionó con The positive correlation between the pH and foliar calcium su homólogo en el suelo; el calcio lo hizo tanto con el pH como shows that the greater the salinity, the higher is its concentration con la capacidad de intercambio de cationes. Esto coincide con in the leaf area; Bertsch (1995) cites that the pH affects lo determinado por Mollinedo (2003), quien señala que el fósforo certain characteristics of the nutriments (calcium, magnesium, edáfico no afecta el desarrollo de la teca (observó buen potassium and phosphorus and minor nutriments) in the soil, such desarrollo en suelos deficientes en este elemento); en contraste as solubility, availability and adsorption; this is reflected in con el potasio, que favorece el crecimiento, también indica una its association to tree growth. According to the results obtained asociación positiva entre el pH con la suma de bases en el by Ypushima (2010), only phosphorus and potassium showed a suelo y el calcio foliar en plantaciones de 3.5 años de edad statistical correlation to the height and the diameter at the stem establecidas en alfisoles, inceptisoles y ultisoles en Panamá. base. The minimum levels established for potassium were Montero (1999) determinó una relación positiva entre el calcio, el sufficient for the development of T. grandis in Nayarit. fósforo, y el nitrógeno del suelo con sus homólogos a nivel de Most anatomical characteristics showed significant differences hoja en ejemplares de T. grandis de 2 a 45 años de edad en (P<0.05) according to their origin (Table 5); the most notable Costa Rica. En el presente trabajo la única correspondencia were the total diameter and vessel length; these are regarded as fue con el calcio y concuerda con Vallejos (1996), autor que the anatomical elements of the xylem with the highest consigna una relación positiva entre el calcio del suelo con el adaptability to growth conditions (Carlquist, 2003); despite calcio y magnesio foliares en campos de teca de entre 3 the difference observed by origin in this regard, the vessels y 15 años. were short according to IAWA (1989). The dissimilarities found between the vessels manifest the adaptability of the trees to La correlación positiva entre el pH y el calcio de las hojas evidencia the climate conditions of each site, particularly to precipitation: que a mayor salinidad, más alta será su concentración en el where this was more abundant, the values increased, contributing área de la hoja; Bertsch (1995) cita que el pH afecta algunas to a more efficient conduction of water in the xylem (Baas, 1982). características de los nutrimentos (calcio, magnesio, potasio The registered variations agree with Bhat et al. (2001), who y fósforo y nutrimentos menores) en el suelo como: solubilización, determined, in India, that the diameter of the vessels is larger disponibilidad y adsorción, lo que se refleja en su nexo con el in agroforest plantations located in humid areas (217μm) than in crecimiento del árbol. Según los resultados de Ypushima (2010), those located in dry areas (217μm), and in forest plantations únicamente, el fósforo y el potasio confirmaron correlación (205 μm) for trees aged 35 years.

33 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 estadística con la altura y el diámetro a la base del tallo. Los The anatomical structure of wood is partly a consequence of niveles establecidos como mínimos para el potasio fueron environmental factors, as Bhat and Priya (2004) have pointed suficientes para T. grandis en Nayarit. out for crops aged 21 and 65 years, and Moya et al. (2009) for

Cuadro 4. Correlaciones (r) del suelo, foliar y crecimiento Table 4. Correlations (r) between the soil levels, foliar levels and growth. Variable Suelo x altura Foliar x altura Suelo x DAP Foliar x DAP Suelo x foliar N - 0.42 - -0,81* -0,36 P -0.07 0.19 0.29 0.47 0.46 K 0.75* 0.64 0.16 0.84* 0.29 Ca 0.80* 0.91* 0.26 -0.75 0.81* Mg 0.54 0.36 0.27 0.02 0.71* Fe -0.55 0.20 0.73 0.05 -0.11 Mn -0.36 -0.56 0.41 0.31 -0.08 Zn -0.03 -0.37 -0.21 0.19 -0.03 Cu 0.79* -0.12 0.79* -0.19 0.41

NO3 -0.57 - 0.63 - -0.36

pH 0.94* - -0.65 - 0.95* Ca

CIC 0.89* - -0.44 - 0.83* Ca MO -0.59 - -0.26 - - Variable = Variable; Suelo x altura = Soil x height; Foliar x altura = Foliar x height; Suelo x DAP = Soil x DBH; Foliar x DAP = Foliar x DBH; Suelo x foliar = Soil x foliar * P<0.05.

La mayoría de las características anatómicas presentaron plantations aged 13 years. There were significant differences diferencias significativas (P<0.05) en función de su procedencia (P<0.05) for the total diameter, lumen diameter and fiber wall (Cuadro 5); las más notables fueron en el diámetro total thickness, while the length and width of the radium showed no y la longitud de los vasos, que son considerados como los significant variation. The length of the fiber was classified as short elementos anatómicos del xilema con mayor capacidad de for both origins; the fiber wall thickness was ranked as fine for adaptación a las condiciones de crecimiento (Carlquist, 2003); Veracruz and medium for Nayarit, and the radii were assessed sobre el particular, a pesar de la diferencia que se observó según as medium in both cases, according to IAWA (1989). la procedencia, los vasos fueron cortos, de acuerdo con IAWA (1989). Las disimilitudes que hubo entre los vasos manifiestan There were no significant differences (P>0.05) in the basic la capacidad de adaptación de los árboles a las distintas density of the wood between the two sites of origin, and características climáticas de cada sitio, principalmente la according to the ASTM norm (2003), it is considered to be medium, precipitación, ya que donde fue más abundante, los valores which means that management and tree age influence it more aumentaron y eso contribuye a una conducción más eficiente than the conditions of the plantation site; the findings of Moya del agua en el xilema (Baas, 1982). Las variaciones registradas and Arce (2003) and Pérez and Kanninen (2005b) agree in this coinciden con Bhat et al. (2001), quienes determinaron, en India, respect. Based on the density estimated for Nayarit (0.0 g cm-3) que el diámetro de los vasos es más grande en plantaciones and for Veracruz (0.53 g cm-3), there should be no gnarling, agroforestales de sitios húmedos (217μm) que en los secos (199 μm), high contractions or cracks (Castro and Raigosa, 2000). The y de la plantación forestal (205 μm) para árboles de 35 años. wood density estimates in this study agree with those registered in the literature for Costa Rica (Pérez and Kanninen, 2003), La estructura anatómica de la madera es consecuencia, en parte, de factores ambientales, como lo señalan Bhat y Priya (2004) en cultivos de 21 y 65 años y Moya et al. (2009) en plantaciones de 13 años. Hubo diferencias significativas (P<0.05) para el diámetro total, el diámetro del lumen y el grosor de la pared de las fibras, a diferencia del largo y ancho del radio que no tuvieron mayor variación. La longitud

34 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado... de la fibra se clasificó como corta para ambas procedencias, el which are 0.50 and 0.65 g cm-3 in crops aged 8 years; in Pérez grosor de pared de fibra como fina para Veracruz y mediana and Kanninen (2005a) (0.05 and 0.60 g cm-3 in T. grandis aged para Nayarit y los radios como medianos, en ambos casos, 4 years), and in Córdoba and Sáenz (2004) (0.53 and 0.57 g cm-3 según IAWA (1989). for teak aged 20 years); they also agree with the values

Cuadro 5. Comparación de algunas características anatómicas para vasos, fibras y radios de la madera. Procedencia ANOVA Propiedades Veracruz Nayarit Valor-P Longitud de vaso (μm) 231a 171b 0.001 * Diámetro total de vaso (μm) 183a 153b 0.009 * Longitud de fibra (mm) 0.88a 0.82a 0.158 n.s Diámetro total de fibra (μm) 24 a 22b 0.028 * Grosor de pared de fibra (μm) 6 a 9b 0.034 * Diámetro de lumen de fibra (μm) 19 a 14b 0.009 * Largo de radio (μm) 543a 529 a 0.823 n.s Ancho de radio (μm) 66 a 60 a 0.063 n.s *Significativo al P<0.05; n.s = no signifiativo; letras diferentes en la misma fila= diferencias significativas

Table 5. Comparison of certain anatomic characteristics for vessels, fibers and radii of the wood. Origin ANOVA Properties Veracruz Nayarit P-Value Vessel length (μm) 231a 171b 0.001 * Vessel total diameter (μm) 183a 153b 0.009 * Fiber length (mm) 0.88a 0.82a 0.158 n.s Fiber total diameter (μm) 24 a 22b 0.028 * Fiber wall thickness (μm) 6 a 9b 0.034 * Fiber lumen diameter (μm) 19 a 14b 0.009 * Radius length (μm) 543a 529 a 0.823 n.s Radius width (μm) 66 a 60 a 0.063 n.s *Significant at P<0.05; n.s = non- significant; different letters in the same row = significant differences

La densidad básica de la madera no presentó diferencias estimated for Ecuador, which are 0.48 and 0.59 g cm-3 in sites aged significativas (P>0.05) entre las procedencias y, según la norma ASTM 18 and 22 years (Crespo et al., 2008), and for India, where (2003), se considera como mediana, lo cual significa que the wood density is 0.47 and 0.59 g cm-3 in individuals with influyen más en ella el manejo y la edad de los árboles irrigations, and the specific weight intervals are 0.48 and 0.53 que las condiciones del sitio de plantación, hecho que for dominant specimens aged 60 years (Bhat, 2000). concuerda con lo corroborado por Moya y Arce (2003) y Pérez y Kanninen (2005b). Con base en la densidad obtenida, tanto Statistically significant differences (P<0.05) were determined en Nayarit (0.50 g cm-3) como en Veracruz (0.53 g cm-3), no deben for the heartwood percentage according to the site of origin; the presentarse torceduras, altas contracciones, ni agrietamientos percentage was higher for the state of Veracruz (70 %) than for (Castro y Raigosa, 2000). Los resultados del presente trabajo Nayarit (57 %); this is the most important parameter utilized to para la densidad de la madera coinciden con la literatura para define the quality of T. grandis wood, as during the heartwood Costa Rica (Pérez y Kanninen, 2003) 0.50 y 0.65 g cm-3 en cultivos de formation several chemical processes occur that enhance 8 años (Pérez y Kanninen, 2005a) (0.50 y 0.60 g cm-3 con T. grandis its durability and generate changes in its color (Higuchi et al., 1997), de 4 años (Córdoba y Sáenz, 2004) (0.53 y 0.57 g cm-3 and therefore, there is great interest in obtaining more heartwood con teca de 20 años); también para Ecuador, en donde se when producing this species. As a consequence of the

35 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 registran 0.48 y 0.52 g cm-3, en lugares de 18 y 22 años de estimated difference (13 %) and of the precipitation factor, there was antigüedad (Crespo et al., 2008); en la India, se consigna de 0.47 certain correlation to the total height of the trees (r=-0.63): as the y 0.59 g cm-3 en individuos con irrigación e intervalos de peso height increases (Veracruz 13 m and Nayarit 16 m), the heartwood específico de 0.48 a 0.53 para ejemplares dominantes de 60 percentage decreases; the literature mentions recurrently that años (Bhat, 2000). its proportion is influenced first by the age and secondly by the diameter (Pérez and Kanninen, 2003; Víquez and Pérez, Respecto al porcentaje de duramen, se calcularon diferencias 2005; Moya and Calvo-Alvarado, 2012, as the values for DBH estadísticamente significativas (P<0.05) en función de la show: 19.3 cm for Veracruz, and 17.6 cm for Nayarit). In teak trees, procedencia, y fue mayor para el estado de Veracruz (70 %) according to Solórzano et al. (2012), the heartwood begins to be que en Nayarit (57 %). Cabe destacar que dicho parámetro formed between four and six years, a short period compared to es el más importante para definir la calidad de la madera de other species. The results of this study agree with those of Kokutse et al. T. grandis, ya que durante el proceso de formación del duramen (2004), since individuals in areas with a higher annual precipitation tienen lugar procesos químicos que mejoran la durabilidad y achieved greater growth and a higher heartwood proportion. generan cambios en el color (Higuchi et al., 1997); por ello, hay gran interés de obtener más duramen al producir esta Thulasidas and Bhat (2009) registered no variation in the especie. Dada la diferencia que se estimó (13 %), además del heartwood proportion between the two sites (in humid versus factor precipitación, hubo cierta correlación con respecto dry areas of India), while Pérez and Kanninen (2003) and a la altura total de los árboles (r=-0.63), ya que mientras la altura se Crespo et al. (2008) observed a higher heartwood percentage in incrementa (Veracruz 13 m y Nayarit 16 m), el porcentaje de duramen specimens of dry areas of Costa Rica and Ecuador; the disminuye; es recurrente que en la literatura se mencione que authors ascribe this to a cease in growth occurring in dry areas su proporción está influenciada, en primer lugar, por la edad that allows the tree an annual heartwood formation, with disposal y en segundo, por el diámetro (Pérez y Kanninen, 2003; of inert material, and indicates that precipitations are not the only Víquez y Pérez, 2005; Moya y Calvo-Alvarado, 2012), lo factor that influences heartwood development, and therefore que corresponde con los valores de DAP: Veracruz 19.3 cm y the interaction or the influence of other factors on the increase of Nayarit 17.6 cm). Solórzano et al. (2012) citan que el duramen de heartwood in teak plantations should be considered. la teca comienza a formarse entre los cuatro y los seis años, tiempo corto en comparación con otras especies. Los resultados del As for resistance to attack by fungi, there were no statistically presente estudio coinciden con los de Kokutse et al. (2004), ya significant differences (P<0.05) between plantations; however, que los individuos en zonas con más lluvia anual fueron los que differences occurred between fungal species (Table 6). The largest tuvieron mayor crecimiento y mejor proporción de duramen. weight loss occurred when T. versicolor was incorporated; for this reason, it was considered as the most aggressive fungus for teak Thulasidas y Bhat (2009) no registraron variación en la relación trees aged 9 years; even thus, the wood was classified as resistant del duramen entre procedencias (condiciones húmedas y secas according to the ASTM norm (2007), since P. chrysosporium en India); en tanto, Pérez y Kanninen (2003) y Crespo et al. (white rot) and G. trabeum (brown rot) did not generate a decrease (2008) registraron mejor porcentaje de duramen en los ejemplares in wood weight. Controls served to validate the results, as they de sitios secos en Costa Rica y Ecuador; los autores lo atribuyen a lost over 30 % of their weight; i.e. the conditions were adequate que en estos lugares hay un cese de crecimiento que permite al for the attack. Moya et al. (2009) evaluated the resistance of árbol la formación anual del duramen, con la depuración de individuals aged 13 years against P. chrysosporium and material inerte e indican que el desarrollo del duramen no solo G. trabeum, and they also detected no differences between the se explica por la precipitación, sino que es necesario considerar diverse areas. However, according to the findings of Bhat et al. la interacción o influencia de otros factores sobre el incremento (2005) and Thulasidas and Bhat (2007), trees from humid areas de duramen en las plantaciones de teca. were less resistant to the attacks, and G. trabeum caused a larger weight loss in wood samples aged 35 years; conversely, Con respecto a la resistencia al ataque de hongos no weight losses with P. chrysosporium were below 10 %, which hubo diferencias estadísticas significativas (P<0.05) entre coincides with the findings of Miller et al. (2003) for tropical plantaciones, pero sí entre las especies fúngicas (Cuadro 6). La hard woods of different species in Bolivia. mayor pérdida de peso ocurrió cuando se incorporó T. versicolor, por lo cual se consideró como el más agresivo para los árboles de teca de 9 años, pero aun así la madera se clasificó como resistente según la norma ASTM (2007); P. crysosporium (pudrición blanca) y G. trabeum (pudrición parda) no generaron disminución en el peso de la madera y se clasificó como altamente resistente. Los testigos sirvieron para validar los resultados, ya que perdieron más de 30 %

36 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado... de su peso; es decir, que las condiciones eran adecuadas para el ataque. Moya et al. (2009) evaluaron la resistencia de individuos de 13 años a P. chrysosporium y G. trabeum y tampoco detectaron diferencias entre las distintas áreas; sin embargo, Bhat et al. (2005) y Thulasidas y Bhat (2007) tuvieron resultados en los cuales los árboles procedentes de lugares húmedos fueron menos resistentes a los ataques, además en sus estudios observaron que G. trabeum causó mayor pérdida de peso en las muestras de madera de 35 años, en cambio, con P. chrysosporium fueron menores a 10 %, lo que coincide con lo consignado por Miller et al. (2003) para maderas tropicales duras de diferentes especies en Bolivia.

Cuadro 6. Resistencia de la madera al ataque de hongos. Table 6. Resistance of the wood against attack by fungi. Veracruz Nayarit Testigo Especie Pérdida de peso (%) Trametes versicolor (L.: Fr.) Pilát 18.5 a 16.2 a 47.3 Phanerochaete crysosporium Burds. 1.0 b 1.7 b 51.0 Glophyllum trabeum (Pers. ex. Fr.) Murr. 1.6 b 2.9 b 47.9 Control 0.5 c 0.7 c Letras diferentes en la misma fila y columna, presentan diferencias significativas (P <0.05) Especies = Species; Pérdida de peso = Weight loss; Testigo = Control. Different letters in the same row and column represent significant differences (P <0.05) CONCLUSIONES CONCLUSIONS

El calcio, tanto foliar como del suelo, tuvo una fuerte relación Both soil and foliar calcium had a high ratio to the total height, as con la altura total, al igual que el pH y la CIC del suelo. El potasio did the pH and the CEC of soil. Foliar potassium was widely foliar se vinculó ampliamente con el diámetro a la altura del associated to the diameter at breast height (DBH), while foliar pecho (DAP) y el nitrógeno foliar mostró una relación negativa. nitrogen showed a negative relationship.

El diámetro total de la fibra, el del lumen, la longitud de los The fiber total diameter, the lumen diameter, the vessel vasos, el grosor de pared de las fibras, la proporción de duramen length, the fiber wall thickness, the heartwood proportion and y el DAP fueron mayores en la madera procedente de la zona the DBH were larger in timber from the humid area (Veracruz); húmeda (Veracruz), pero no hubo diferencias significativas en however, there were no significant differences in the radii. los radios. The edaphoclimatic conditions of the site of origin do not Las condiciones edafoclimáticas de la zona de procedencia influence the basic density of wood. no influyen en la densidad básica de la madera. Trametes versicolor was the fungus that caused the greatest Trametes versicolor fue el hongo que ocasionó mayor loss of wood weight, regardless of its origin. pérdida de peso en la madera, de manera independiente a su procedencia. ACKNOWLEDGMENTS

AGRADECIMIENTOS The authors would like to express their gratitude to all the staff of the Departmento de Madera, Celulosa y Papel , and particularly to the Laboratorio de Estructuras, Calidad, Propiedades y Usos de la Madera, Laboratorios de Química de A todo el personal del Departamento de Madera, Celulosa y Papel y la Madera, Análisis de Suelos, Microbiología Agrícola y de Biotecnología en especial a los Laboratorios de Estructura y Calidad de la Madera, del Centro de Ciencias Biológicas y Agrícolas y al Laboratorio de Medio de Propiedades y Usos de la Madera y de Química de la Madera, de Ambiente, as well as to Engineers Jaime Cruz and Jurgen Stock for their support Análisis de Suelo, de Agromicrobiología, de Biotecnología del Centro Universitario in the research carried out during field work. de Ciencias Biológicas y Agropecuarias y al Laboratorio Ambiental. A los ingenieros Jaime Cruz y Jurgen Stock, por el apoyo a la investigación en los trabajos de campo. End of the English version

37 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

REFERENCIAS

Alcantar, G. y L. Trejo. 2007. Nutrición de cultivos. Mundi Prensa México. D. F. Cutter, B. E., M. V. Coggeshall, J. E. Phelps and D. D. Stokke. 2004. Impacts of México. 451 p. forest management activities on selected hardwood wood quality Alvarado, A. y J. L. Fallas. 2004. Efecto de la saturación de acidez y encalado attributes: a review. Wood Fiber Sci. 36: 84-97. sobre el crecimiento de la teca (Tectona grandis L. f.) en suelos Drechsel, P., S. Schmall and W. Zech. 1990. Relationships between growth, ácidos de Costa Rica. Agron. Costarric. 28(1): 81-87. mineral nutrition, and soils in young teak plantations in Benin and Alvarado, A., M. Chavarria, R. Guerrero, J. Boniche y J. R. Navarro. 2004. Liberia. Water Air Soil Poll. 54(4): 651–656. Características edáficas y presencia de micorriza en plantaciones Drechsel, P. and W. Zech. 1991. Foliar nutrient levels of broad-leaved tropical de teca (Tectona grandis L. f.) en Costa Rica. Agron. Costarric. 28(1): trees: a tabular review. Plant Soil 131: 29-46. 89-100. Helrich, K. 1990. Official methods of analysis. Association of Official Analytical Anantha, P., H. S. 2006. Informe internacional sobre la teca. .Product Disclosure Chemists. Arlington, VA. USA. 980 p. Statement - Rewards Group Teak Project “International Teak Higuchi, T. Y., K. Fukazawa and M. Shimada.1997. Biochemical studies on the Market Report”. Canberra, Australia. 6 p. heartwood formation. Rcs. Bull. Coli. Expt. For. 25: 167-192. American Section of the International Association for Testing Materials (ASTM). International Association of Wood Anatomist (IAWA).1989. List of microscopic 2007. Standard D-2017-05. Standard test methods for accelerated features for hardwood identification. In: Wheeler, E. A., P. Baas and laboratory test of natural decay resistance of woods. Annual Book P. E. I. Gasson. (eds.). Leiden, The Netherlands. IAWA Bulletin 10(3): of ASTM standards. West Conshohocken, PA. USA. pp. 270-274. 219-332. American Section of the International Association for Testing Materials (ASTM). Kokutse, A. D., H. Bailleres, A. Stokes and K. Kokou. 2004. Proportion and quality 2003. ASTM D-2395-02, Standard test methods for specific of heartwood in Togolese teak (Tectona grandis L.f.). Forest Ecol. gravity of wood and wood-base materials. ASTM International. Manag. 189: 37-48. West Conshohocken, PA. USA. Vol. 4–10. pp. 4–10. Kollert, W. and L. Cherubini. 2012. Teak resources and market assessment 2010. Baas, P. 1982. Systematic, phylogenetic and ecological wood anatomy. In: FAO Planted Forests and Trees Working Paper FP/47/E. http://www. Baas, P. (ed.). New perspectives in wood anatomy: systematic, fao.org/docrep/015/an537e/an537e00.pdf (4 de julio de 2013). phylogenetic and ecological. London, UK. pp. 23-58. Miller, R. B., A. C. Wiedenhoeft, R. S. Williams and W. Stockman. 2003. Bertsch, F. 1995. La fertilidad de los suelos y su manejo. Asociación Characteristics of ten tropical hardwoods from certified forest in Costarricense de la Ciencia del Suelo. San José, Costa Rica. 157 p. Bolivia. Part II. Natural durability to decay fungi. Wood Fiber Sci. Bhat, K. M. 2000. Timber quality of teak from managed tropical plantations 35: 429-433. with special reference to India plantations. Bois et Forets des Montero, M. 1999. Factores de sitio que influyen en el crecimiento de Tectona grandis Tropiques 263: 6-16. L. f. y Bombacopsis quinata (Jacq.) Dugand, en Costa Rica. Tesis de Bhat, K. M., P. B. Priya and P. Rugmini. 2001. Characterization of juvenile wood Maestría. Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias in teak. Wood Sci. Technol. 34: 517-532. Forestales. Valdivia, Chile. 63 p. Bhat, K. M. and P. B. Priya. 2004. Influence of provenance variation on wood Mollinedo, M. 2003. Relación suelo-planta, factores de sitio y respuesta a properties of teak from the Western Ghat region in India. IAWA la fertilización, en plantaciones jóvenes de teca (Tectona grandis Journal 25 (3): 273–282. L. f.) en la zona Oeste, Cuenca del Canal de Panamá. Tesis de Bhat, K. M., P. K. Thulasidas and E. J. Florence. 2005. Wood durability of home- Maestría. CATIE. Turrialba, Costa Rica. 90 p. garden teak against brown-rot and white-rot fungi. Trees-Struc. Mollinedo, M., L. Ugalde, A. Alvarado, J. Verjans y L. Rudy. 2005. Relación Funct. 9: 654–660. suelo-árbol y factores de sitito, en plantaciones jóvenes de Teca Binkley, D. 1993. Nutrición forestal. Editorial Limusa. México, D. F. México. 340 p. (Tectona grandis), en la zona Oeste de la Cuenca del Canal de Briscoe, C. 1995. Silvicultura y manejo de teca, melina y pochote. CATIE Serie Panamá. Agron. Costarric. 29(1): 67-75. Técnica. Informe Técnico Núm. 270. Turrialba, Costa Rica. 44 p. Moya, R. y V. Arce L. 2003. Efecto del espaciamiento en plantación sobre dos Carballo, C. 1994. Proyectos de plantaciones forestales en México, evaluación propiedades físicas de madera de teca a lo largo del fuste. financiera y económica. Colegio de Postgraduados. Chapingo, Edo. Madera y Bosques 9(2): 15-27. de Méx. México. 107 p. Moya, R., A. Berrocal, R. Serrano and M. Tomazello. 2009. Radial variation Carlquist, S. 2003. Comparative wood anatomy: systematic ecological, and of anatomical features, Wood density and decay resistance evolutionary aspects of dicotyliedon wood. SpringerVerlag. Berlin, in teak (Tectona grandis) from two qualities of growing sites and Germany. 436 p. two climatic regions of Costa Rica. Rev. Invest. Agraria. Sist. Recursos Castro, F. y J. Raigosa. 2000. Crecimiento y propiedades físico-mecánicas de For.18(2): 119-131. la madera de teca (Tectona grandis) de 17 años de edad en San Moya, R. and J. Calvo-Alvarado. 2012. Variation of wood color parameters Joaquín de Abangares, Costa Rica. http://www.mag.go.cr/rev _ agr/ of Tectona grandis and its relationship with physical environmental v24n02 _ 007. pdf. (9 de diciembre de 2010). factors. Ann Forest Sci. 69: 947-959. Chávez, E. y W. Fonseca. 1991. Teca: Tectona grandis L. f., especie de árbol Organización de las Naciones Unidas para la agricultura y la alimentación de uso múltiple en América Central. CATIE. Serie Técnica. Informe (FAO). 2007. Situación de los bosques del mundo. Roma, Italia. 143 p. Técnico Núm. 179. 47 p. Pérez, D. and M. Kanninen. 2003. Heartwood, sapwood and bark content, and Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2011. Situación actual y perspectivas wood dry density of young and mature teak (Tectona grandis) trees de las plantaciones forestales comerciales en México. Comisión grown in Costa Rica. Silva Fenn. 37:45-54. Nacional Forestal-Colegio de Posgraduados. México, D. F. México. Pérez, D. and M. Kanninen. 2005a. Effect of thinning on stem form and wood 472 p. characteristics of teak (Tectona grandis) in a humid tropical site in Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2013. Especies maderables establecidas Costa Rica. Silva Fenn. 39: 217–225. en PCF por año. http://www.conafor.gob.mx/web/temas-forestales/ Pérez, D. and M. Kanninen. 2005b. Stand growth scenarios for Tectona grandis plantaciones-forestales/ (25 de marzo de 2014). plantations in Costa Rica. For. Eco.l Manag. 210: 425–441. Córdoba, R. y M. Sáenz. 2004. Propiedades físico-mecánicas de teca de Costa Saranpää, P. 2003. Wood density and growth. In: Barnett, J. and G. Jeronimidis. Rica y Panamá. www.FundatecITCR.com. (9 de diciembre del 2012). (eds.). Wood quality and its biological basis. Blackwell Publishing Crespo, R., E. Jiménez, P. Suatuance, G. Law y C. Sánchez. 2008. Análisis CRC Press. Boca Ratón, FL. USA 226 p. comparativo de las propiedades físico-mecánicas de la madera de teca Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2002. (Tectona grandis L. F.) de Quevedo y Baltazar. Ciencia Tecnol.1: Norma Oficial Mexicana NOM-021-SEMARNAT-2000. México, 55-63. D.F., México. 85 p.

38 Ypushima-Pinedo et al., Propiedades de la madera y relación del estado...

Solórzano, S., R. Moya and S. Chauhan. 2012. Early genetic evaluation of Vallejos, O. 1996. Productividad y relaciones del índice de sitio con variables morphology and some wood properties of Tectona grandis L fisiográficas, edafoclimáticas y foliares para Tectona grandis L. f., clones. Silvae Genet. 61: 58-65. Bombacopsis quinatum (Jacq), Dugand y Gmelina arborea Roxb, en International Tropical Timber Organization (ITTO). 2010. Teak as potential Costa Rica. Tesis de Maestría. CATIE. Turrialba, Costa Rica. 147 p. plantation species. ITTO Tropical Timber Market Report 15, 11: 1-15. Víquez, E. and D. Pérez. 2005. Effect of pruning on tree growth, yield, and Thulasidas, P. K. and K. M. Bhat. 2007. Chemical extractive compounds wood properties of Tectona grandis plantations in Costa Rica. Silva determining the brown-rot decay resistance of teakwood. Holz Roh Fenn. 39: 381–390. Werkst 65: 121–124. Ypushima, P., A. L. 2010. Evaluación del contenido nutrimental de teca (Tectona Thulasidas, P. K. and K. M. Bhat. 2009. Log characteristics and sawn timber grandis L. f) en plantaciones forestales en Nayarit, México. Tesis de recovery of homegarden teak from wet and dry localities of Kerala, Maestría. Departamento de Madera, Celulosa y Papel. Universidad India. Small-scale. Forestry 8:15-24. de Guadalajara. Guadalajara, Jal. México. 85 p. Vaides, L., E. E. 2004. Características de sitio que determinan el crecimiento y productividad de teca (Tectona grandis L. f.) en plantaciones forestales de diferentes regiones de Guatemala. Tesis de Maestría. CATIE. Turrialba, Costa Rica. 81 p.

39 ARTÍCULO / ARTICLE

PRODUCTOS MADERABLES Y NO MADERABLES DE TRES ESPECIES DEL SURESTE DE MÉXICO WOOD AND NON-WOOD PRODUCTS OF THREE SPECIES OF SOUTHEAST MEXICO

María Leonor Román Miranda1, Agustín Gallegos Rodríguez1, Antonio Mora Santacruz1, Magaly Sánchez Durán1, Gerardo A. González Cueva1 y Efrén Hernández Álvarez1

RESUMEN

Los ecosistemas forestales no solo representan belleza escénica, sino que además son proveedores de bienes y servicios que se pierden con la deforestación. El objetivo de este estudio fue identificar la diversidad de usos, distribución ecológica y fenología de Brosimum alicastrum, Metopium brownei y Piscidia piscipula en el sureste de México. Se realizó un análisis de los datos del Inventario Nacional Forestal y de Suelos, revisiones bibliográficas, consulta de ejemplares en tres herbarios del país y recorridos de campo en algunos ejidos de Campeche y Quintana Roo. Los resultados indicaron la presencia de las tres especies que coexisten en el trópico húmedo y trópico seco en selvas altas, mediana subperennifolias, subcaducifolias y bajas caducifolias; el inventario evidenció la presencia de P. piscipula en 2 218 conglomerados, con 27 750 individuos; M. brownei en 1 586, con 14 482 y B. alicastrum; en 958, con 5 770 individuos. Los usos maderables incluyen aserrío, artesanías y construcciones rurales. Los productos no maderables de B. alicastrum y P. piscipula corresponden a forraje para animales domésticos y fauna silvestre; se les utiliza en medicina tradicional, como ornamentales y para la apicultura. La fenología varía según el tipo de vegetación: M. brownei y P. piscipula son caducifolias en la época seca, y su floración es de enero a mayo; la fructificación ocurre a partir de abril, para los tres taxa. Se concluye que por su distribución ecológica, abundancia y diversidad de usos, las especies estudiadas representan un recurso valioso para las comunidades rurales.

Palabras clave: Especies nativas tropicales, Brosimum alicastrum Sw., fenología, Metopium brownei (Jacq.) Urb., Piscidia piscipula (L.) Sarg., recursos forestales.

ABSTRACT

Forest ecosystems do not only represent beautiful scenery, but they also provide goods and services that are lost with deforestation. The aim of this study was to identify the diversity of use, ecological distribution and phenology of Brosimum alicastrum, Metopium brownei and Piscidia piscipula at southeast Mexico. A data analysis of the National Soil and Forest Inventory was made, in addition to bibliographic reviews, a review of samples from three national herbaria and field trips in some ejidos of Campeche and Quintana Roo states. Results showed the presence of three species in the humid tropic and in the dry tropic, in high tropical forests, medium subevergreen, subdeciduos and low deciduos forests; the inventory showed the presence of P. piscipula in 2 218 conglomerates and 27 750 individuals; M. brownei in 1 586, with 14 482 plants and B. alicastrum in 958, with 5 770. Woody uses include lumber, handicrafts and rural buildings. Non-wood products of B. alicastrum and P. piscipula are used as forage for domestic animals and wildlife, as well as traditional medicine, ornaments and apiculture. Phenology varies according to the type of vegetation: M. brownei and P. piscipula are deciduous in the dry season; flowering occurs from January to May; fructification starts in April for the three taxa. It is concluded that from its ecological distribution, abundance and use diversity, the studied species are a valuable resource for rural communities.

Key words: Tropical native species, Brosimum alicastrum Sw., phenology, Metopium brownei (Jacq.) Urb., Piscidia piscipula (L.) Sarg., forest resources. Fecha de recepción; receipt date: 21 de abril de 2014; Fecha de aceptación; acceptance date: 23 de junio de 2014. 1 Departamento de Producción Forestal. Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. Correo. e: [email protected] Román et al., Productos maderables y no maderables...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los bosques tropicales son de los más diversos en términos Tropical forests are one of the most diverse in terms of richness de riqueza y abundancia de flora y fauna; constituyen una and flora and fauna abundance; they are a valuable source fuente valiosa de servicios ambientales como captura de of environmental services such as carbon sequestration, carbono, control de la erosión de los suelos, protección soil erosion control, water basin protection and biodiversity de cuencas hidrológicas y conservación de la biodiversidad; conservation; also, they are the habitat of peasant or indigenous también son el hábitat de comunidades campesinas o grupos group communities that get their livelihood from the plants and indígenas que obtienen su sustento de plantas y animales que animals that they engulf; however, vegetation is fragmented by albergan; sin embargo, la vegetación está fragmentada por several factors, one of which are human activities (Balvanera, varios factores, entre ellos las actividades humanas (Balvanera, 2012; Palacios et al., 2014; Ruiz et al., 2007). 2012; Palacios et al., 2014; Ruiz et al., 2007). From ancient times and around the world there is an interest Desde tiempos ancestrales y en todo el mundo existe el to know the benefits that plants bring; thus, the research studies interés por saber cuáles son los beneficios que proporcionan of Miranda and Hernández (1963), Rzedowski (1994) and las plantas; así, los estudios de Miranda y Hernández (1963), Pennington and Sarukhán (2005) highlighted the importance of Rzedowski (1994) y Pennington y Sarukhán (2005) indicaron la knowing the flora that make up ecosystems. Niembro (1990), importancia de conocer la flora que componen los diferentes Toledo et al. (1995), Moreno and Paradowska (2009) and ecosistemas. Niembro (1990), Toledo et al. (1995), Moreno y Zamora et al. (2009) made some contributions about the use of Paradowska (2009) y Zamora et al. (2009) realizaron trabajos some species, and in regard to structure and tree composition, sobre la utilidad de diferentes especies. Respecto a la estructura the reports of Gutiérrez et al. (2011), Dzib et al. (2014) and y composición arbórea han sido efectuados por Gutiérrez et López et al. (2014) can be quoted. al. (2011), Dzib et al. (2014), López et al. (2014), entre otros. The cultural and biological diversity in the different types of La diversidad cultural y biológica en los distintos tipos de vegetation of the nation are a social and natural stronghold for vegetación del país son una fortaleza del capital social sustainable management of resources. However, their benefits y natural, para el manejo sostenible de los recursos que go beyond a particular region, since forests, for example, proporcionan. Sin embargo, sus beneficios van más allá de una provide useful environmental services for mankind and are a región en particular, ya que, uno de ellos, los bosques, son source of products: woody and non-wood (Ruiz et al., 2007; generadores de servicios ambientales útiles para la humanidad Burbano, 2013). y constituyen una fuente de productos: los maderables y no maderables (Ruiz et al., 2007; Burbano, 2013). Among woody species, mahogany (Swietenia macrophylla King) and red cedar (Cedrela odorata L.) (Carreón, 2013; Entre las especies maderables, la caoba (Swietenia Negreros and Mize, 2013; Orantes et al., 2013), have more macrophylla King) y el cedro rojo (Cedrela odorata L.) (Carreón, than a century of being intensely cut (Vester and Navarro, 2013; Negreros y Mize, 2013; Orantes et al., 2013) tienen más 2011), which, in addition to natural disasters and deforestation de un siglo de ser aprovechados intensamente (Vester y due to land use change, have favored an important reduction of Navarro, 2011), lo que aunado a los desastres naturales y a their populations, and consequently, a scarce stock in the la deforestación por cambio de uso de suelo han propiciado markets (Santos and González, 2013). On the face of this outlook, una severa disminución de sus poblaciones naturales, the second species, Cedrela odorata, has been included in the y consecuentemente, escasez en los mercados (Santos y Official Mexican Regulation NOM-059-SEMARNAT-2010 González, 2013). Ante este panorama, la segunda especie, (Semarnat, 2010) and, institutions as the International Tropical Cedrela odorata, ha sido incluida en la Norma Oficial Mexicana, Timber Organization (ITTO), have looked to the study and NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010) e instituciones como description of optional tropical woody species. la Organización Internacional de Maderas Tropicales (OIMT), (ITTO por sus siglas en inglés) ha orientado su interés por Non-wood forest products (PFNM, for its acronym in estudiar y caracterizar otras alternativas de especies Spanish) perform a crucial role in the everyday life of the tropicales maderables. local communities as they are a source of income such as food, forage, fertilizer, energy, medication, oil, rosin, gum and building Los productos forestales no maderables (PFNM) cumplen un material, among other goods (FAO, 1995; Orantes et al., 2013). papel crucial en la vida diaria de las comunidades locales pues son fuente de insumos como alimento, forraje, fertilizante, energía, Nevertheless, the richness that exists in the tropics is medicina, aceite, resina, goma y material de construcción, entre threatened, as there live people in extreme poverty, and they otros bienes (FAO, 1995; Orantes et al., 2013). divide these ecosystems to solve their minimal survival needs

41 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

No obstante, la riqueza que se tiene en las zonas tropicales, (Ochoa et al., 2007) and give birth to a severe deforestation. su conservación está amenazada, dado que en ellos habitan In this context, López et al. (2014) point out that the tropical personas en extrema pobreza, por lo que fraccionan estos forests of Chiapas state reveal a serious loss of tree vegetation, territorios para atender sus mínimas necesidades de subsistencia deforestation and that at present, there only rest a few pieces (Ochoa et al., 2007) y propician una severa deforestación. Al of the original forest. respecto, López et al. (2014) señalan que las selvas de Chiapas exhiben una intensa pérdida de vegetación arbórea y que en Deforestation does not imply the lack of scenic beauty, but, it la actualidad solo quedan fragmentos de la original. means, also, the loss of forest species that have not been deeply studied yet and that can be a source of active principles for La deforestación no solo implica la falta de belleza escénica, the pharmacy industry, as well as the provision of nectar and sino que, además, representa la desaparición de especies pollen for apiculture or genetic resources to improve vegetal forestales que no han sido debidamente estudiadas y que species already domesticated, as well as the reduction of pueden ser la fuente de principios activos para la industria environmental services that the ecosystems produce. farmacéutica, el aporte de néctar y polen para la apicultura, o recursos genéticos para mejorar las especies vegetales ya Based in the above, the aims of the actual study were to domesticadas, así como, la reducción de los servicios ambientales identify the ecological distribution, use diversity and some que generan los ecosistemas. phenological aspects of Brosimum alicastrum Sw., phenology, Metopium brownei (Jacq.) Urb. and Piscidia piscipula (L.) Sarg. Por lo anterior, los objetivos del presente estudio fueron identificar la distribución ecológica, diversidad de usos y MATERIALS AND METHODS algunos aspectos de la fenología de Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. y Piscidia piscipula (L.) Sarg. Geographic location MATERIALES Y MÉTODOS The study area includes the states of Campeche, Chiapas, Guerrero, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, Tabasco, Veracruz Ubicación geográfica and Yucatán that are part of Mesoamerica (Puebla-Panama Plan) (Figure 1). It covers an area close to 500 000 km2 and it La zona de estudio comprendió las entidades federativas de is found between 14° 32’ - 22° 28’ N y 102° 10’ - 86° 44’ W. Campeche, Chiapas, Guerrero, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, Tabasco, Veracruz y Yucatán, que forman parte de According to Köppen’s classification modified by García Mesoamérica (Plan Puebla-Panamá) (Figura 1). Ocupa una (1988), the prevailing climates are humid warm with rains all superficie aproximada de 500 000 km2 y se localiza en las year long (Af) and with a few dry months (Am), and subhumid coordenadas geográficas 14° 32’ - 22° 28’ N y 102° 10’ - 86° 44’ O. warm with rains in summer (Aw0, Aw1 and Aw2); with annual average temperature from 18 to 35 °C and annual rainfall from

Los climas que predominan, según la clasificación de Köppen con 1 200 to 4 000 mm. However, warm dry weathers (BS0h and las modificaciones de García (1988), son cálidos húmedos BS1h), with rainfall under 500 mm and 27 °C as annual average con lluvias todo el año, (Af), cálidos húmedos con lluvias intensas en temperature can also be found in the area. verano y con pocos meses secos (Am), y cálidos subhúmedos The types of vegetation that cover the greatest area are the con lluvias en verano (Aw0, Aw1 y Aw2); con temperatura media anual de 18 a 35 °C y precipitación pluvial anual de Medium Subevergreen Tropical Forests and the Subdeciduos 1 200 hasta 4 000 mm. Sin embargo, dentro del área Tropical Forests and in smaller proportion, the High Evergreen Tropical Forest (Miranda and Hernández, 1963).There are also Low también se presentan los climas secos cálidos (BS0h y BS1h), con precipitación pluvial menor a 500 mm y temperatura media Deciduous Tropical Forests, Dunes, Secondary Vegetation and anual de 27 °C. Acahuales.

Los tipos de vegetación que ocupan mayor superficie son las The most important types of soils are Rendzina, Lithosol, Selvas Medianas Subperennifolias, y Subcaducifolias y en Gleysols and Regosol. pequeñas áreas la Selva Alta Perennifolia (Miranda y Hernández, 1963). También se desarrollan Selvas Bajas Caducifolias, An overlay of the data base of the 2004-2009 National Manglares, Dunas Costeras, Vegetación Secundaria y Acahuales. Forest and Soil Inventory conglomerates was made with the maps of the Units of Forest Management (Umafores, for its Los tipos de suelos que predominan son Rendzina, Litosol, acronym in Spanish) of the nine states that this work included Glysoles y Regosol. (Conafor, 2012). Later Campeche and Quintana Roo were selected as they gather the greatest number of species.

42 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Figura 1. Área de estudio. Figure 1. Study area.

Se hizo la sobreposición de la base de datos del Inventario Field trips were made to check the presence or absence of Nacional Forestal y de Suelos 2004-2009 (conglomerados) the focused taxa in 72 sampling sites, in the Pich, El Naranjal (Conafor, 2012), con los mapas de las Unidades de Manejo and Xbacab ejidos at Campeche; and Xmab, Caobas and Forestal (Umafores) de los nueve estados que comprendió el Carrillo Puerto of Quintana Roo state. In order to know the trabajo. Posteriormente se seleccionaron de Campeche y forest harvest an enquiry forum was carried out in Petcacab, Quintana Roo por reunir mayor número de especies. Quintana Roo, in which forest producers, forest technicians, federal and state government spokespersons and people linked to the Se realizaron recorridos de campo para verificar la wood industry. presencia o ausencia de los taxa de interés en 72 sitios de muestreo, en los ejidos de Pich, El Naranjal, Xbacab, del Bibliographic reviews and interviews were carried out with estado de Campeche; y Xmab, Caobas y Carrillo Puerto de the ejido producers previously quoted, about optional uses of the Quintana Roo. Para conocer el aprovechamiento forestal se realizó studied plants. Such information was complimented with that un foro de consulta Petcacab, Quintana Roo, en el que from the following herbaria: MEXU of Universidad Nacional participaron productores forestales, prestadores de servicios Autónoma de México; XAL of Instituto de Ecología de Xalapa técnicos forestales, funcionarios del gobierno estatal y federal and IBUG of Instituto de Botánica y Zoología of Universidad e industriales de la madera. de Guadalajara.

Se llevaron a cabo revisiones bibliográficas y entrevistas From the labels of the herbarium samples, data such a los productores en los ejidos antes citados, sobre otros usos de as altitude, types of vegetation, locality and, in some of las plantas de estudio. La información se complementó them their use in rural life. With the collection date and the con los datos procedentes de los herbarios MEXU, de la presence or flower or fruit, a calendar about the flowering Universidad Nacional Autónoma de México; XAL, del Instituto and the fructification period was made. Around 900 samples of

43 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 de Ecología de Xalapa e (IBUG del Instituto de Botánica y the three herbaria were reviewed, mostly form the states of Zoología de la Universidad de Guadalajara. Campeche, Quintana Roo, Veracruz, Yucatán and Chiapas. The deciduousness of leaves was based on bibliography. A partir de las etiquetas de los ejemplares de herbario se obtuvo la altitud, tipos de vegetación, localidad y, en algunas The mensuration analysis was based upon the data of the de ellas, los usos en el medio rural. Con la fecha de colecta National Forest and Soil Inventory. The sampling units (conglomerates), y la presencia de flor o fruto se elaboró un calendario sobre were located in the Management Forest Units (Umafores) la floración y fructificación. Se revisaron alrededor de 900 (Table 1), which is defined in Article 112 of the General Law of ejemplares de los tres herbarios, en su mayoría de los estados Forest Development of 2002, as “The territory whose physical, de Campeche, Quintana Roo, Veracruz, Yucatán y Chiapas. La environmental, social and economic conditions keep some caducidad de las hojas se basó en citas bibliográficas. similitude for ordination, forest sustainable management and resource conservation endings”. El análisis dasométrico se hizo con base en los datos del Inventario Nacional Forestal y de Suelos. Las unidades de muestreo The criterion was to choose the Umafor that shows the (conglomerados) se ubicaron en las Unidades de Manejo Forestal greatest abundance of B. alicastrum, M. brownei and P. piscipula. (Umafores) (Cuadro 1), mismas que se definen en el Artículo 112 de la Ley General de Desarrollo Forestal Sustentable de 2002, como “El territorio cuyas condiciones físicas, ambientales, sociales y económicas guardan cierta similitud para fines de ordenación, manejo forestal sustentable y conservación de los recursos.”

Cuadro 1. Número de la Umafor con presencia de las especies en estudio. Table 1. Number of Umafor which include the studied species. Estado Número de Umafor Campeche O401, 0402, 0403, 0404, 0405, 0406 Chiapas 0701, 0703, 0704, 0705, 0706, 0707, 0708, 0709, 0710 Guerrero 1201, 1202, 1203, 1204, 1205 Oaxaca 2002, 2003, 2005, 2006, 2007, 2008, 2010, 2014, 2015 Puebla 210 3 Quintana Roo 2301, 2302, 2303, 2304, 2305, 2306, 2307, 2308 Tabasco 2702, 2703, 2709 Veracruz 3001, 3002, 3003,3005, 3010, 3011 Yucatán 3101, 3102, 3103, 3104, 3105, 3106, 3107 Estado = State; Número de Umafor = Umafor number.

El criterio fue seleccionar la Umafor con mayor abundancia RESULTS AND DISCUSSION de B. alicastrum, M. brownei y P. piscipula. Distribution of species RESULTADOS Y DISCUSIÓN The three taxa have a broad ecological distribution, in the Distribución de las especies humid and in the dry tropic; they are part of the high evergreen tropical forests, medium subevergreen tropical forests, Los tres taxa presentan una amplia distribución ecológica, tanto subdeciduous forests and the low deciduous forests. In Table 2 en el trópico húmedo, como en el trópico seco; forman parte are listed the vegetation types and the altitude data in record de las selvas altas perennifolias, medianas subperennifolias, of the labels of the herbaria that were visited. The altitude subcaducifolias y bajas caducifolias. En el Cuadro 2 se ordenan distribution range was from 12 to 640 m for B. alicastrum; los tipos de vegetación y los datos de altitud registrados en las from 0 to 450 m for M. brownei; and from 0 a 1 180 m for etiquetas en los ejemplares de los herbarios consultados. La P. piscipula. It is important to mention that these data belong

44 Román et al., Productos maderables y no maderables... distribución altitudinal va de 12 a 640 m, para B. alicastrum; de to collection sites, which implies that they cannot be found at 0 a 450 m para M. brownei; y de 0 a 1 180 m para P. piscipula. Es higher altitudes. importante señalar que esos datos corresponden a los sitios de colecta, lo cual no implica que se puedan localizar en otras alturas. Meiners et al. (2009) and Palacios et al. (2014) reported that B. alicastrum is very abundant in the medium subevergreen Meiners et al. (2009) y Palacios et al. (2014) consignan tropical forest; Pennington and Sarukhán (2005) stated that it is que B. alicastrum, es muy abundante en la selva mediana dominant in the tropical forests of Mexico, and displays in the subcaducifolia; Pennington y Sarukhán (2005) indicaron que Gulf of Mexico along the Sierra Madre Oriental and Sierra también es dominante de las selvas de México, con una de Chiapas; in the Pacific watershed from southern Sinaloa to distribución en el Golfo de México a lo largo de la Sierra Madre Chiapas, in altitudes from 800 m, even if Meiners et al. (2009) Oriental y Sierra de Chiapas; a una altura de hasta 600 msnm; quote that the altitudinal interval of B. alicastrum is from 0 en la vertiente del Pacífico se presenta desde el sur de Sinaloa to 1 000 m. hasta Chiapas, en altitudes de 800 m, aunque Meiners et al. (2009) citan que el intervalo altitudinal de B. alicastrum va de Piscidia piscipula is found in the Gulf of Mexico and in the 0 a 1 000 m. Pacific watershed as well, from Jalisco to Chiapas; M. brownei is the only one located just in the Gulf of Mexico watershed, as Piscidia piscipula se distribuye tanto en el Golfo de México Pennington and Sarukhán (2005) reported; however, it grows in como en el Pacífico, desde Jalisco hasta Chiapas; M. brownei es la several vegetation types and is dominant in places known as única que solo se localiza en la vertiente del Golfo, tal como “chechenales”, as stated by Valdez and Alexander (2011), who lo registraron Pennington y Sarukhán (2005); sin embargo, crece said that this species develops in the high subevergreen tropical en varios tipos de vegetación y es dominante en sitios conocidos forest, medium subevergreen and medium subdeciduous como “chechenales”, tal como lo señalan Valdez y Alexander together with B. alicastrum. P. piscipula had the greatest (2011), quienes confirman que esta especie se desarrolla en altitudinal range, in an oak forest, even if it is more frequently la selva alta subperennifolia, mediana subperennifolia y mediana linked to low deciduous tropical forests, high evergreen, medium subcaducifolia junto con B. alicastrum. P. piscipula tuvo el intervalo evergreen, subevergreen and subdeciduous. This is coincidental altitudinal mayor, en un bosque de encino, aunque se le asocia with the observations of Palacios et al. (2014) and it is very con mayor frecuencia con selvas bajas caducifolias, altas abundant in secondary vegetation derived from the cutting, perennifolias, medianas perennifolias, subperennifolias y felling and burning system, a regular activity in the study area. subcaducifolias. Lo anterior coincide con lo observado por Palacios et al. (2014) y es muy abundante en vegetación In the tropical forests affected by the migratory agricultural secundaria derivada del sistema roza, tumba y quema, actividad system in the Yucatan Peninsula there are established species frecuente en la zona de estudio. of high economic value such as tzalam [Lysiloma latisiliquum (L.) Benth.], jabin (Piscidia piscipula), ramón (Brosimum alicastrum), En las selvas tropicales intervenidas por el sistema de agricultura chechem (Metopium brownei), granadillo (Platymiscium yucatanum migratoria en la Península de Yucatán se establecen especies Standl.), chacah (Bursera simaruba (L.) Sarg.) and guayacan de alto valor económico como tzalam [Lysiloma latisiliquum (L.) (Guaiacum sanctum L.) (Rebollar et al., 2002). This confirms their Benth.], jabín (Piscidia piscipula), ramón (Brosimum alicastrum), distribution from pure vegetation masses to fragmented tropical chechem (Metopium brownei), granadillo (Platymiscium forest sites. Dzib et al. (2014) reported that Piscidia piscipula, yucatanum Standl.), chacah (Bursera simaruba (L.) Sarg.) y Lonchocarpus xuul Lundell, L. latisiliquum, B. simaruba and Vitex guayacán (Guaiacum sanctum L.) (Rebollar et al., 2002). Esto gaumeri Greenm had the greatest number of individuals in the confirma su distribución desde masas puras de vegetación hasta low deciduos tropical forest and in the medium subdeciduous sitios fragmentados de selvas. Dzib et al. (2014) registraron que tropical forest in Campeche. Also, in Quintana Roo, P. piscipula Piscidia piscipula, Lonchocarpus xuul Lundell, L. latisiliquum, is one of the trees with broader extension in the state, according B. simaruba y Vitex gaumeri Greenm. tuvieron el mayor número to Duno de Stefano et al. (2011). Valdez and Alexander (2011) de individuos en la selva baja caducifolia y la selva mediana stated that this taxon is very abundant in the secondary vegetation. subcaducifolia, en Campeche. Asimismo, en Quintana Roo, P. piscipula es uno de los árboles de amplia distribución en el Analysis of the data from the 2004-2009 National estado de acuerdo a Duno de Stefano et al. (2011). Valdez y Forest and Soil Inventory Alexander (2011) registran a este taxón como muy abundante en la vegetación secundaria. A total of 7 800 conglomerates were reviewed for all the species under study, 33.5 % of which included one of the key ones; B. alicastrum was found in 958 conglomerates, M. brownei in 1 586 and P. piscipula in 2 218, with a final account of 5 770, 14 482 and 27 750 individuals, respectively. Even though all

45 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 2. Tipos de vegetación e intervalos altitudinales, de acuerdo a datos de etiquetas de los herbarios MEXU, XAL e IBUG. Table 2. Types of vegetation and altitudinal intervals, according to the data of the MEXU, XAL and IBUG herbaria. T.V. Brosimum alicastrum Sw. Metopium brownei (Jacq.) Urb. Piscidia piscipula (L.)Sarg. SAP 150 135,150,304,316,450 2, 40, 400, 600 SMP 250 68,96,100,220, 265 130, 180, 272 SMSp 12, 300, 340 135, 150, 220, 304 3, 10, 20, 50, 100, 180, 250, 700 SMSc 640 0, 110, 143, 150, 304 5, 8, 12, 25, 250, 300 SMC 70, 340 SBSp 3,13 200 SBSc 130, 147, 212, 245 8, 112, 150,160, 260, 270 2, 10,50, 100,150, 200, 215, 270, 280, 300, SBC 200, 400 3, 5, 22, 27, 153, 215 400, 450, 500 Acahual 350 3, 13, 20,163 15, 154, 700 DC 0, 4, 6 0 Manglar 5 VS 27, 80,120 VR 50 200 B. Encino 200, 1180 Pastizal 40, 60 T.V. = Tipo de vegetación; SAP = Selva Alta Perennifolia; SMP = Selva Mediana Perennifolia; SMSp = Selva Mediana Subperennifolia; SMSc = Selva Mediana Subcaducifolia; SMC = Selva Mediana Caducifolia; SBSp = Selva Baja Subperennifolia; SBSc = Selva Baja Subcaducifolia; SBC = Selva Baja Caducifolia; DC = Dunas Costeras; VS = Vegetación Secundaria; VR = Vegetación Riparia; B. Encino = Bosque de encino. T.V. = Type of vegetation; SAP = High Evergreen Tropical Forest; SMP = Medium Evergreen Tropical Forest; SMSp = Medium Subevergreen Tropical Forest; SMSc = Medium Subdeciduous Tropical Forest; SMC = Medium Deciduous Tropical Forest; SBSp = Low Subevegreen Tropical Forest; SBSc = Low Subdeciduous Tropical Forest; SBC = Low Deciduous Tropical Forest; DC = Coast Dunes; VS = Secondary Vegetation; VR = Riparian Vegetation and B. Encino = Oak Forest.

Análisis de los datos del Inventario Nacional Forestal have one very extensive presence in Quintana Roo (Table 3), y de Suelos 2004-2009 in Guerrero, Chiapas and Puebla there was none of them in any conglomerate. Se revisaron 7 800 conglomerados para todas las especies Quintana Roo gathered a greater number of individuals of en estudio, en 33.5 % una de las de interés, B. alicastrum, se localizó en the three species (Table 3). In Table 4 can be observed that the 958 conglomerados, M. brownei en 1 586 y P. piscipula Umafor 2304 had a greater abundance of M. brownei and en 2 218, con un total de 5 770, 14 482 y 27 750 individuos, B. alicastrum, both present in 418 conglomerates, M. brownei respectivamente. Aunque todas tienen una distribución muy with 4 429 individuals; and 130 conglomerates for B. alicastrum amplia en Quintana Roo (Cuadro 3), en Guerrero, Chiapas y Puebla with 947 individuals. P. piscipula has a better representation in ninguna de ellas fue identificada en alguno de los conglomerados. Umafor 2306, in 135 conglomerates.

The diametric classes of B. alicastrum are shown in Figure 2. The distribution shape is an inverted J, which shows a good natural regeneration, with the greater number of individuals in the first class (7.50-12.49 cm). However, it can be observed the presence of individuals with greater diameter; these results coincide with what López et al. (2014) determined in a study about the secondary forest structure in three regions of Chiapas (valley, hill and hillside), where the greatest diameters were found in the valley and hill, which responds, probably, to its multiple use potential, in particular as a forage source for livestock, which is very appreciated by farmers and is regularly conserved in their production systems.

46 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Cuadro 3. Número de individuos de Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. y Piscidia piscipula (L.) Sarg. Table 3. Number of Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. and Piscidia piscipula (L.) Sarg. individuals. Brosimum alicastrum Sw. Metopium brownei (Jacq.) Urb. Piscidia piscipula (L.) Sarg. Estado Núm. de individuos Núm. de individuos Núm. de individuos Campeche 943 1 908 6 987 Chiapas 633 46 0 Guerrero 38 0 59 Oaxaca 785 2 65 Puebla 1 0 1 Quintana Roo 3 044 11 766 11 794 Tabasco 16 9 8 Veracruz 262 45 72 Yucatán 48 706 8 764 Total 5 770 14 482 27 750 Estado = State; Núm. de individuos = Number of individuals.

Quintana Roo contó con el mayor número de individuos de The diametric structure for M. brownei shows an inverted las tres especies (Cuadro 3). En el Cuadro 4 se observa que la J shape distribution, where individuals concentrate in the first Umafor 2304 tuvo una abundancia superior para M. brownei class, which coincides with the results of Vester and Navarro y B. alicastrum, ambas presentes en 418 conglomerados, (2007) who found high densities in diametric classes under M. brownei con 4 429 individuos; y 130 conglomerados para 30 cm in the Cacao, Nuevo Bécal and Tres Reyes ejidos of B. alicastrum con 947 individuos. P. piscipula estuvo mejor Quintana Roo. The reduction of the number of individuals in the representada en la Umafor 2306, en 135 conglomerados. following classes probably obeys to the fact that producers use it in the rural world for several endings, among them, firewood (to get ashes), handles for agriculture tools and rural buildings (Figure 3).

Cuadro 4. Umafores de Quintana Roo y número de individuos por especie. Table 4. Umafores of Quintana Roo and number of individuals per species. Brosimum alicastrum Sw. Metopium brownei (Jacq.) Urb. Piscidia piscipula (L.) Sarg. Umafor 2 304 2 304 2 306 Superficie (ha) 1 090 729 1 090 729 346 430 Conglomerados 130 418 135 Número de individuos 947 4 429 3 520 Superficie = Area; Conglomerados = conglomerates; Número de individuos = number of individuals

Las clases diamétricas de B. alicastrum se indican en la Figura 2. P. piscipula shows a great number of examples in the La forma de distribución es una J invertida, lo que muestra 7.50-12.49 cm class and in the following classes, the number of buena regeneración natural, con el mayor número de individuos individuals gets smaller in more than 50 %; that is, even if there en la primera clase (7.50-12.49 cm). Sin embargo, se reconocen are many trees in the first class, they do not pass to the following individuos con diámetros mayores; estos resultados coinciden con los categories, probably as the producers prefer it to use it as posts de López et al. (2014) en un estudio sobre la estructura en for fences, from the hardness of its wood and also as it is very bosques secundarios en tres regiones de Chiapas (valle, colina appreciated for firewood (Quiroz and Cantú, 2012; Zamora et al., y ladera), donde los mayores diámetros se registraron en el 2009); however, other authors record greater diameters for valle y la colina, lo que responde, probablemente, a su uso this species (Gutiérrez et al., 2013; Zamora et al., 2008) (Figure 4). múltiple, sobre todo como fuente de forraje para la ganadería y que es muy apreciado por los productores, razón por la cual regularmente la conservan en sus sistemas de producción.

47 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 2. Distribución de clases diamétricas de Brosimum alicastrum Sw. Figure 2. Diametric class distribution of Brosimum alicastrum Sw.

La estructura diamétrica para M. brownei presenta una Wood use distribución en forma de J invertida, en la que se concentran los individuos en la primera clase, lo que coincide con los The use of the three species are very diverse, and they include resultados que de Vester y Navarro (2007) quienes ubican the wood and the non-wood; of the first, only for Quintana altas densidades en clases diamétricas menores a 30 cm, en los Roo are 22 species that are commercially harvested, among ejidos de Cacao, Nuevo Bécal y Tres Reyes de Quintana Roo. which are M. brownei and P. piscipula (Vester and Navarro, La reducción del número de individuos en las siguientes clases 2007). Other authors like Carreón (2013) point out the woody probablemente obedece a que los productores la utilizan en el use for the three species and indicate that only in an ejido medio rural para diversos fines entre ellos: leña (para obtener of Quintana Roo, the authorized volume in the 2001 – 2007 ceniza), mangos para implementos agrícolas y construcciones period included 16 taxa and highlight M. brownei among all rurales (Figura 3). with 1 650 m3 r.

P. piscipula muestra un mayor número de ejemplares en la Balvanera (2012) described the woody use of B. alicastrum clase de 7.50-12.49 cm, y en las siguientes clases se reduce el and other hard wooden species appreciated for their attractive número de especímenes en más de 50 %; es decir, aunque colors. Meiners et al. (2009) mentioned that this species has existen muchos árboles en la primera clase, no pasan a las dense wood and slow growth and is useful in the carbon categorías subsecuentes, probablemente por preferencia bonus programs. Metopium brownei is very important to make de los productores que la utilizan como postes para cercas, por railroad tires (Santos et al., s/f), Niembro (1990) and Pennington and la dureza de su madera y también es muy apreciada para leña Sarukhán (2005) state that its wood is of excellent quality and of (Quiroz y Cantú, 2012; Zamora et al., 2009); sin embargo, otros exotic grained, long-lasting and very resistant. It is used for autores consignan diámetros más grandes para esta especie fine furniture, carpentry and cabinetmaking, truck floors, doors (Gutiérrez et al., 2013; Zamora et al., 2008) (Figura 4). and windows.

In his diagnosis of the forest resources of Yucatán, Montañez et al. (2010) identified 18 species of the most used in the rural communities, among which P. piscipula, considered as a

48 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Figura 3. Distribución de clases diamétricas de Metopium brownei (Jacq.) Urb. Figure 3. Diametric class distribution of Metopium brownei (Jacq.) Urb.

Figura 4. Distribución diamétrica de Piscidia piscipula (L.)Sarg. Figure 4. Diametric class distribution of Piscidia piscipula (L.)Sarg.

49 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Uso maderable multipurpose taxon, is used to produce carbon, rural buildings and frequently, as firewood. In this regard, Quiroz and Cantú Los usos de las tres especies son muy diversos, incluyen los (2012) registered 43 vegetal taxa for the mayan-yucatean maderables y no maderables; de los primeros, únicamente, para el region as firewood, among which are M. brownei, to obtain ashes estado de Quintana Roo se citan 22 especies que se aprovechan en and P. piscipula, the latter being preferred for local celebrations and forma comercial; entre ellas: M. brownei y P. piscipula (Vester for some food for the pleasant smell and flavor that it provides y Navarro, 2007). Otros autores como Carreón (2013) señalan el to regional meals. uso maderable para las tres especies e indican que solo en un ejido de Quintana Roo, el volumen autorizado en el período de Additionally, it was considered to give an added value to the 2001 a 2007 incluyó a 16 taxa y destacan entre todas a wooden use, and therefore, M. brownei was recommended to M. brownei con 1 650 m3 r. be used in parquet floors and floor boards. Also, in literature and in the herbaria labels are documented the uses for sawmill, Balvanera (2012) hizo referencia al uso maderable de building, agriculture implements, posts, firewood, for example B. alicastrum y otras especies de maderas duras apreciadas (Table 5). por lo vistoso de sus colores. Meiners et al. (2009) mencionan In regard to non-wood forest resources, B. alicastrum is que B. alicastrum tiene madera densa y de lento crecimiento, apta outstanding, since it has been used ever since the Mayas as food para utilizarse en los programas de bonos de carbono. Metopium in times of scarcity. Fresh and dry leaves, soft stems and fruits are brownei es la más importante para la producción de durmientes very appreciated as forage by domestic and wild animals, such (Santos et al. s/f), Niembro (1990) y Pennington y Sarukhán (2005) as birds and mammals, one of which are bats, which are indicaron que su madera es de excelente calidad y de veteado seed dispersers. Orantes et al. (2013) registered its medical, exótico; durable y muy resistente. Se emplea en muebles finos, forage and food use; also, these authors stated that in Chiapas gabinetes, carpintería y ebanistería, pisos de camiones, puertas it is considered as a multiple use tree and it is recommended y ventanas. for reforestation, restoration and commercial plantations. These data agree with that quoted by Benítez et al. (2004) En su diagnóstico sobre los recursos forestales de Yucatán, Montañez for Veracruz. Its beekeping importance was acknowledged, et al. (2010) identificaron a 18 especies de las más utilizadas en particularly by the pollen input (Benítez et al., 2005; Román las comunidades rurales, una de las cuales es P. piscipula, considerada and Palma, 2007; Román et al., 2011). The toasted seed is used as como un taxón multipropósito; se usa para elaborar carbón, coffee substitute. Meiners et al. (2009) reported that the bark para construcciones rurales y, frecuentemente, como leña. Al and latex are applied in traditional medicine. From its look and respecto, Quiroz y Cantú (2012) registran para la región beauty, it is an ornamental species, useful too in live fences maya-yucateca 43 taxa vegetales empleadas como leña, entre and wind-break curtains. It is also used to restore degraded soils. ellas a M. bownei, para la obtención de ceniza y P. piscipula, esta última es preferida en festividades locales y para ciertos Metopium brownei is described with medicinal properties in alimentos por su olor y sabor agradable que proporciona a the labels from the herbarium collections from Izamal and Chelem, los platillos regionales. Yu ca tá n , where latex is used to remove warts. The manipulation of this species must be done very carefully, since the caustic resin that Adicionalmente, se consideró dar un valor agregado al it exudes is very toxic; it provokes stomach pain, headache and uso maderable, por lo que para M. brownei se recomendó dermatitis. This coincides with Quintanilla and Arenas (2009) emplearlo en la fabricación de pisos como parquet y duela. who noted that reactions to M. brownei can be caused by a Asimismo, en la literatura y en las etiquetas de herbario se chemical compound called urushiol. From its very long blooming documentan los usos para aserrío, construcción, aperos period, it is a useful species for beekeeping, a very important agrícolas, postes, leña, entre otros (Cuadro 5).

Cuadro 5. Usos maderable de Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. y Piscidia piscipula (L.) Sarg. Especie Aserrío Uso rural Forma de Uso Para muebles, gabinetes, mangos de herramientas, cajas Brosimum alicastrum Sw. ** ** de embalaje, chapa, parquet y pisos en general. Se utiliza también para artesanías. Muebles finos, durmientes de ferrocarril, artesanías, Metopium brownei (Jacq.) Urb. ** ** instrumentos musicales, pisos y leña. Piscidia piscipula (L.) Sarg. ** ** Postes, leña y construcciones rurales. Fuente: Benítez et al. (2004); Niembro (1990); Orantes et al. (2013); Román et al. (2011); Silva y Fuentes (2012).

50 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Table 5. Wooden uses of Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. y Piscidia piscipula (L.) Sarg. Species Sawmill Rural use Ways of use For furniture, cabinets, tool handles, packing boxes, Brosimum alicastrum Sw. ** ** plywood, parquet and floors. It is used, too, for handicrafts. Fine furniture, railroad ties, handicrafts, music instruments, Metopium brownei (Jacq.) Urb. ** ** floors and firewood. Piscidia piscipula (L.) Sarg. ** ** Posts, firewood and rural buildings. Fuente: Benítez et al. (2005); Niembro (1990); Orantes et al. (2013); Román et al. (2011); Silva and Fuentes (2012).

Referente a los recursos forestales no maderables sobresale activity in Yucatán peninsula. Its honey has excellent quality destaca B. alicastrum, cuyo uso data desde la cultura maya, for the market, suggesting that in their floral structures there como recurso alimentario en época de escasez. Las hojas frescas are no toxic substances. The fruits are eaten by domestic and y secas, los tallos tiernos y los frutos son muy apreciados como wild animals; of the latter, birds like Los Psarocolius montezuma forraje tanto para animales domésticos como para fauna silvestre, (Lesso, 1830) (Nava, 1994) and some hoofed mammals eat the tales como aves y mamíferos, uno de los cuales es el murciélago leaves (González et al., 2008). que actúa como agente dispersor de semillas. Orantes et al. (2013) registran su uso medicinal, forrajero y comestible; señalan Piscidia piscipula is highly appreciated in the study area, que en Chiapas se le considera como árbol de uso múltiple y because of its usefulness and abundance in acahuales and se recomienda para reforestación, restauración y plantaciones secondary vegetation; also, it has medical, magical, religious comerciales. Estos datos concuerdan con lo citado por Benítez and culinary properties. The bark contains a substance called et al. (2004) en el estado de Veracruz. Se le reconoce su piscidina (Niembro, 1990), which is used as a sedative, analgesic, importancia apícola, sobre todo, por la aportación de polen antitussive and narcotic. It is important in the beekeeping industry (Benítez et al., 2004; Román y Palma, 2007; Román et al., 2011). for its long flowering period (4-8 months) and it is used, as well La semilla tostada se emplea como sustituto de café. Meiners et al. as forage, ornament and as a nursery plant for other species (2009) consignan que la corteza y el látex tienen aplicación en (Zamora et al., 2009) (Table 6). la medicina tradicional. Por su porte y belleza es una especie ornamental, en cercas vivas y como cortina rompevientos. Phenology Además, se utiliza para la recuperación de suelos degradados. Phenology may solve some problems and lays the foundation Metopium brownei se describe con propiedades medicinales for understanding the reproductive biology of the species, en las etiquetas de herbario de colectas procedentes de community dynamics and plant-animal interaction. An important Izamal y Chelem, Yucatán, donde el látex se usa para quitar factor in phenology is precipitation (Palacios et al., 2014.); verrugas. La manipulación de esta especie debe realizarse con thus, B. alicastrum, in wet zones is evergreen, but in dry areas mucho cuidado, ya que la resina cáustica que exuda es muy it is semideciduous, as it partially loses its leaves during the first tóxica; provoca dolor de estómago, de cabeza y dermatitis. three months of the year. Based on the curatorial information, Lo anterior coincide con lo que Quintanilla y Arenas (2009) flowering occurs in January, March, August and September especifican respecto a que las reacciones a M. brownei in home gardens (HF), medium subdeciduos tropical forests pueden ser causadas por un compuesto químico llamado (SMSc) and low deciduous (SBC); and in November in medium urushiol. Por su prolongada floración es una especie útil para la subevergreen tropical forests (SMSp). Fruit appears in April apicultura, actividad recurrente en la Península de Yucatán. Su (SMSc), June and July in HF. Ochoa et al. (2008) pointed out miel es de excelente calidad para el mercado, lo que sugiere that B. alicastrum blooms in April and May in a different way to que en sus estructuras florales no hay sustancias tóxicas. Los what is in record of the herbarium labels; however, it is frutos son consumidos por animales domésticos y de fauna coincidental with fructification, which takes place from February silvestre, entre estos últimos las aves Psarocolius montezuma to July, as well as in December (Table 7). (Lesso, 1830) (Nava, 1994); y algunas especies de ungulados que consumen las hojas de M. brownei (González et al., 2008). M. brownei is deciduous in the drought period (April, May); flowers appear from March to May and fruits ripen from May to Piscidia piscipula es muy apreciada en la zona de estudio, October. Alfaro et al. (2010) point out that such period por su utilidad y abundancia en acahuales y vegetación (May to October) is the blooming stage. According to the review secundaria, además, se le atribuyen propiedades medicinales, of the herbaria, blooming starts in March, in April the formation of mágico-religiosas y culinarias. La corteza contiene una the fruit which, optionally present blooming and fructification substancia llamada piscidina (Niembro, 1990), que se utiliza in the same tree, until May, in the following months there is

51 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 como sedante, analgésico, antitusivo y narcótico. Es importante only fructification, sometimes until January. Ochoa et al. (2008) en la industria apícola por su prolongada floración (4 a 8 meses), quote that M. brownei blooms in April, May and June; and se utiliza también como forraje, ornamental y como planta fructifies from March till July. The information registered in the madrina para otras especies (Zamora et al., 2009) (Cuadro 6). herbaria labels reveal that fructification coincides with what these authors report, but not blooming, which starts in March in most of the vegetation types.

Cuadro 6. Usos no maderables de Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb. y Piscidia piscipula (L.) Sarg. Table 6. Non-timber uses of Brosimum alicastrum Sw., Metopium brownei (Jacq.) Urb and Piscidia piscipula (L.) Sarg. Especie Med. Fo U.ap So Co O C.V. Tin. Brosimum alicastrum Sw. Metopium brownei (Jacq.) Urb. √ √ Piscidia piscipula (L.)Sarg. Fuentes: Niembro (1990); Benítez et al. (2004); Zamora et al. (2009); Montañez et al. (2010). Med = medicinal; Fo = forraje; U.ap. = utilidad apícola; So = sombra; O = ornamental; Co = consumo humano; C.V. = cercos vivos; Tin. = tinte. Sources: Niembro (1990); Benítez et al. (2004); Zamora et al. (2009); Montañez et al. (2010). Med = medicinal; Fo = forage; U.ap. = beekeeping use; So = shadow; O = ornamental; Co = human food; C.V. = live fences; Tin. = dye.

Fenología Piscidia piscipula is deciduous at the beginning of spring; from April onwards, flowers start to dry and the leaf buds La fenología puede resolver algunos problemas forestales y are produced. Flowers become present since March in most sienta las bases para entender la biología de la reproducción de of the vegetation types until July; however, Alfaro et al. (2010) las especies, la dinámica de las comunidades y la interacción determined a broader blooming period, that starts in February planta-animal. Un factor importante en la fenología es and ends in November, and therefore, it is considered one of la precipitación (Palacios et al., 2014); así B. alicastrum, the most important species for beeseeking; in April the green en zonas húmedas es perennifolio, pero en áreas secas es and ripe fruits appear; in medium subevergreen tropical forest, semicaducifolio, ya que pierde parcialmente las hojas durante it starts in July and continues until August, except in oak forests los primeros tres meses del año. Con base en la información that occurs in February, April and June as it can be observed curatorial, la floración se presenta en enero, marzo, agosto in Table 7. y septiembre en huertos familiares (HF), selvas medianas subcaducifolias (SMSc) y bajas caducifolias (SBC); y en noviembre en selvas medianas subperennifolias (SMSp). El fruto se manifiesta a partir de abril (SMSc) y en junio y julio en HF. Ochoa et al. (2008) indican que B. alicastrum florece en abril y mayo de forma diferente a lo anotado en las etiquetas de herbario; sin embargo, coincide en la fructificación, la cual ocurre de febrero a julio, así como en diciembre (Cuadro 7).

M. brownei es caducifolio en la época de sequía (abril, mayo); las flores aparecen de marzo a mayo y los frutos maduran de mayo a octubre. Alfaro et al. (2010) confirman que este mismo período (mayo a octubre) es la etapa de floración. De acuerdo a las revisiones de los herbarios, esta etapa se inicia a partir de marzo; en abril, la formación del fruto que, alternativamente, presenta floración y fructificación en el mismo árbol, hasta mayo; en los meses siguientes se tiene solo la fructificación y en ocasiones hasta enero. Ochoa et al. (2008) citan que M. brownei florece en abril, mayo y junio y fructifica desde marzo hasta julio. La información contenida en las etiquetas de los herbarios indica que la fructificación coincide con lo indicado con estos autores, no así la floración que inicia en marzo en la mayoría de los tipos de vegetación.

52 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Piscidia piscipula es caducifolia al inicio de la primavera; a partir de abril las flores empiezan a secarse y se produce el brote de las hojas. Las flores aparecen desde marzo en la mayoría de los tipos de vegetación hasta julio; sin embargo, Alfaro et al. (2010) describen un periodo de floración muy amplio, que comienza en febrero y concluye en noviembre, por lo que se le considera una de las especies de mayor importancia para la apicultura; en abril surgen tanto el fruto verde como el fruto maduro; en la selva mediana subperennifolia, esto inicia en julio y continúa hasta agosto, excepto en bosques de encino que ocurre en febrero, abril y junio (Cuadro 7).

Cuadro 7. Floración y fructificación de las especies en estudio con base en etiquetas de herbario. Table 7. Blooming and fructification of the studied species based on the herbaria labels. Especie Tipo de vegetación E F M A M J J A S O N D Brosimum alicastrum Sw. SAP

SMP

SMSp ♣

SMSc ♣ ▼

SBC ♣ ♣

HF ♣ ♣ ▼ ▼

Metopium brownei (Jacq.) Urb. SAP ♣ ▼

SMSp ♣ ♣ ♣▼

SMSc ♣▼ ♣ ♣ ▼

SBC ♣ ♣ ▼

SBSc ▼ ♣ ♣ ▼ ▼ ▼

DC ▼ ▼ ▼ ▼ ▼

Piscidia piscipula (L.)Sarg. SAP ♣ ♣ ▼

Acahual ♣ ▼ ♣ ▼

SMSp ♣ ♣ ♣ ▼ ▼

SMSc ♣ ♣ ♣

SBC ♣ ♣ ♣ ♣ ♣

SBSc ♣ ♣ ▼

Encino ▼ ▼ ♣ ▼ ♣ = flor; Δ = fruto verde; = fruto; SAP = Selva Alta Perennifolia; SMP = Selva Media Perennifolia; SMSp = Selva Mediana Subperennifolia; SMSc = Selva Mediana Subcaducifolia; SBSc = Selva Baja Subcaducifolia; SBC = Selva Baja Caducifolia; DC = Dunas Costeras; HF = Huertos Familiares. ♣ = flower; Δ = Green fruit; ▼ = fruit; SAP = High Evergreen Tropical Forest; SMP = Medium Evergreen Forest; SMSp = Medium Subevergreen Tropical Forest; SMSc = Medium Subdeciduos Tropical Forest; SBSc = Low Subdeciduous Tropical Forest; SBC = Low Deciduous Tropical Forests; DC = Coastal Dunes; HF = Family Orchards.

CONCLUSIONES CONCLUSIONS

Las especies en estudio están en el trópico húmedo y trópico The studied species are in the humid and dry tropics, and are seco, formando parte de los componentes de diversos tipos de part of the diverse elements of several types of vegetation of vegetación de selvas. the tropical forests.

53 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

B. alicastrum sobresale por ser un árbol de uso múltiple, tanto B. alicastrum is outstanding as a timber and non-timber maderable como no maderable. resource and a multiple- use tree.

Piscidia piscipula y Metopium brownei son caducifolias en la Piscidia piscipula and Metopium brownei are subdeciduos in época más seca del año, no así B. alicastrum que casi en todos the driest time of the year, while B. alicastrum that almost in every los tipos de vegetación se comporta como perennifolio. La vegetation type behaves as evergreen. Blooming in the first floración en las dos primeras especies es prolongada, de ahí two species is long, and thus, they are important for the su importancia para la industria apícola. beekeeping industry.

Con base en los resultados anteriores, se enfatiza el valor Based on the previous results, the value of the studied species de las especies estudiadas por su diversidad de usos, tanto is emphasized from the diversity of uses, as timber and non-timber, maderables como no maderables, por lo que representan un recurso which makes of them a highly appreciated resource for the inapreciable para los habitantes de las comunidades rurales. inhabitants of the rural communities.

AGRADECIMIENTOS ACKNOWLEDGEMENTS

A la ITTO, por el apoyo financiero al proyecto “Industrialización, Comercialización To the ITTO for the financial support to the “Industrialization, Commercialization y Manejo Sostenible de Diez Especies Nativas Mexicanas”. PD 385/05 Rev.4 and Sustainable Management of Ten Native Mexican Species”. Project PD (I, F) a la Conafor por el apoyo logístico y económico, en cursos y reuniones en 385/05 Rev.4 (I, F). To Conafor for the logistics and economic support for la zona de estudio y a la Universidad de Guadalajara. the implementation of workshops and meetings in the study area and to the Universidad de Guadalajara. REFERENCIAS End of the English version

Alfaro B., R. G., J. J. Ortiz D. y J. A. González A. 2010. Plantas melíferas: Gutiérrez B., C., J. J. Ortiz D., J. S. Flores G., P. Zamora-Crescencio, Ma. R. Melisopalinología. Parte III. Usos de la Biodiversidad. Uso de la flora Domínguez C. y Villegas P. 2011. Estructura y composición florística y fauna silvestre. In: Durán, R. y M. Méndez (eds.). Biodiversidad de la selva mediana subcaducifolia de Nohalal-Sudzal Chico, y Desarrollo Humano en Yucatán. CICY, PPD-FMAM, Conabio, Tekax, Yucatán, México. Foresta Veracruzana 13(1): 7-14. SEDUMA. Mérida, Yuc., México. pp. 346-348. Gutiérrez B., C., P. Zamora C. y E. C. Pug G. 2013. Estructura y composición Balvanera, P. 2012. Los servicios ecosistémicos que ofrecen los bosques tropicales. florística de la selva mediana subperennifolia de Hampolol, Ecosistemas 21(1-2)136-147. http://revistaecosistemas.net/articulo. Campeche, México. Foresta Veracruzana 15(1): 1-8. asp?ld=709. (11 de marzo de 2014). López P., D., O. Castillo A. O., J. Zavala C. y H. Hernández T. 2014. Estructura y Benítez B., G., M. T. P. Pulido S. y M. Equihua Z. 2004. Árboles multiusos nativos composición florística de la vegetación secundaria en tres regiones de Veracruz. Para reforestación, restauración y plantaciones. Instituto de la sierra norte de Chiapas, México. Polibotánica (37): 1-23. de Ecología, A.C. SIGOLFO, Conafor. Xalapa, Ver., México. 288 p. Meiners, M., C. Sánchez G. y S. De Blois. 2009. El ramón: fruto de nuestra Burbano O., H. 2013. La sociedad depende de todo y las partes: Naturaleza cultura y raíz para la conservación. Biodiversitas 87: 7-10. y Suelo. Rev. Tendencias 14 (2):9-22. Miranda, F. y X. Hernández. 1963. Los tipos de vegetación en México y su Carreón S., R. J. 2013. Estructura y crecimiento de tres especies arbóreas en una distribución. Bol. Soc. Bot. Mex. 28: 29-179. selva mediana en Quintana Roo. Tesis de Maestría en Ciencias. Montañez E., P., J. Jiménez O., R. Ruenes M. y L. M. Calvo I. 2010. Colegio de Posgraduados. Montecillo, Edo. de Méx., México. 80 p. Aprovechamientos forestales maderables y no maderables. Parte Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2012. Inventario Nacional Forestal y III. Usos de la Biodiversidad. Uso de la flora y fauna silvestre. In: de Suelos 2004-2009. Coordinación General de Planeación Durán R. y M. Méndez (eds.). Biodiversidad y desarrollo humano e Información a través de la Gerencia de Inventario Forestal y en Yucatán. CICY, PPD-FMAM, Conabio, SEDUMA. Mérida, Yuc., Geomática. México, D. F., México. 228 p. México. pp. 360-361. Duno de Stefano, R., I. Ramírez M., J. L. Tapia M. y G. C. Fernández C. 2011. Flora. Moreno C., P. y K. Paradowska. 2009. Especies útiles de la selva baja Vegetación Terrestre. Plantas Vasculares. In: Pozo, C. (ed.). Riqueza caducifolia en las dunas costeras del centro de Veracruz. Madera y biológica de Quintana Roo un análisis para su conservación. Bosques 15(3): 21-44. México, D.F, México. pp. 46-51. http://www.biodiversidad.gob.mx/ Nava S., J. 1994. Hábitos reproductivos de la zacua mayor (Psarocolius region/EEB/pdf/QuintanaRoo/Tomo _ 2 /3 _ C apitulo _ T 2 _ b aja. montezuma) en Bacalar, Quintana Roo, México. Anales del Inst. pdf. (5 de marzo de 2014). Biol. Ser. Zool. 65 (2): 265-274. Dzib C., B., C. Chanatasig V. y N. A. González V. 2014. Estructura y composición Negreros C., P. and C. W. Mize. 2013. Soil-site preferences for mahogany en dos comunidades arbóreas de la selva baja caducifolia y (Swietenia macrophylla King) of Yucatan Peninsula. 2013. New Forest mediana subcaducifolia en Campeche, México. Revista Mexicana 44: 85-99. de Biodiversidad 85: 167-178. Niembro R., A. 1990. Árboles y arbustos útiles de México. Ed. Limusa. México, García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación de Köppen (para D. F., México. 206 p. adaptarlo a las condiciones particulares de la República Mexicana). Ochoa G., S., F. Hernández V., B. H. J. De Jong y F. D. Gurri G. 2007. Pérdida Offset Larios, S.A. 4a. Edición. México, D. F., México. 318 p. de diversidad florística ante un gradiente de intensificación del González M., R. M., S. Gallina, S. Mandujano y M. Weber. 2008. Densidad y sistema agrícola de roza-tumba-quema: un estudio de caso en la distribución de ungulados silvestres en la Reserva Ecológica El Edén, selva Lacandona, Chiapas, México. Bol. Soc. Bot. Mex. 81: 67-82. Quintana Roo, México. Acta Zoológica Mexicana 24 (1): 73-93. Ochoa G., S., I. Pérez H. y B. H. J. De Jong. 2008. Fenología reproductiva de las especies arbóreas del bosque tropical de Tenosique, Tabasco, México. Rev. Biol. Trop. 56 (2): 657-673.

54 Román et al., Productos maderables y no maderables...

Orantes G., C., M. A. Pérez F., C. U. del Carpio P. y C. Tejeda C. 2013. Santos J., V., P. Mas K., C. López y L. Snook K. s/f. Manejo forestal y la caoba en Aprovechamiento del recurso maderable tropical nativo en la los ejidos de la Zona Maya, México desarrollo histórico, condiciones comunidad de Emiliano Rabasa, Reserva de la Biósfera cerro del actuales y perspectivas. Recursos Naturales y Ambiente 44:27-36. Ocote, Chiapas, México. Madera y Bosques 19 (1): 7-21. Secretaría del Medio Ambiente Recursos Naturales (Semarnat). 2010. Norma Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Protección-especies (FAO). 1995. Memoria de la consulta de expertos sobre los nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo productos forestales no madereros para América Latina y el y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies Caribe. Roma, Italia. 339 p. en riesgo. Diario Oficial de la Federación. Segunda Sección. 10 de Palacios W., O. M., G. Castillo C., S. M. Vázquez T. y S. Del Amo R. 2014. diciembre 2010. México, D. F., México. 77 p. Flora vascular de la selva mediana subcaducifolia del centro de Silva G., J. A. y F. J. Fuentes T. 2012. Informe del proyecto: “Industrialización, Veracruz, México. Rev. Mex. Biodiv. 85: 125-142. comercialización y manejo sostenible de diez especies nativas Pennington, T. D. y J. Sarukhán. 2005. Árboles tropicales de México. Ediciones mexicanas. Instituto de Madera Celulosa y Papel, CUCEI, Científicas Universitarias y Fondo de Cultura Económica. México, D. F., Universidad de Guadalajara. Guadalajara, Jal., México. 75 p. México. 523 p. Toledo, V. M., A. I. Batis, R. Becerra, E. Martínez y C. H. Ramos. 1995. La selva Quintanilla R., M. y R. Arenas G. 2009. Dermatitis por contacto de Metopium útil: etnobotánica cuantitativa de los grupos indígenas del trópico brownei (Chechem). Dermatología 7(4): 226-233. húmedo. Interciencia 20(4): 177-187. Quiroz C., J. y C. Cantú G. 2012. El fogón abierto de tres piedras en la Península Valdez H., M. y J. Alexander I. 2011. Flora. Tipos de vegetación de Quintana de Yucatán: tradición y transferencia tecnológica. Revista Pueblos y Roo. In: Pozo, C. (ed.). Riqueza biológica de Quintana Roo un análisis Fronteras digital 7 (13): 370-301. para su conservación. México, D. F., México. pp. 32-76. http://www. Rebollar D., S., V. Santos J. y R. L. Sánchez A. 2002. Estrategias de recuperación biodiversidad.gob.mx/region/EEB/pdf/QuintanaRoo/Tomo _ 2/3 _ de selvas en dos ejidos de Quintana Roo, México. Madera y Capitulo _ T 2 _ baja.pdf. (5 de marzo de 2014). Bosques 8 (1): 19-38. Vester, H. y M. A. Navarro M. 2007. Fichas ecológicas de árboles maderables Román, L. y J. M. Palma. 2007. Árboles y arbustos tropicales nativos productores de Quintana Roo. Fondo Mixto de Fomento. CONACYT- Gobierno de néctar y polen en el estado de Colima, México. Rev. AIA. 11(3): del estado de Quintana Roo. Chetumal, Q. R., México. 139 p. 3-24. Vester H. y M. A. Navarro M. 2011. Flora. Vegetación Terrestre. Árboles Román, L., A. Mora y A. Gallegos. 2011. Árboles tropicales de uso múltiple en Maderables. In: Pozo, C. (ed.). Riqueza biológica de Quintana Roo la costa de Jalisco, México. In: Rolando A., A. R., A. Mora S. y J. I. un análisis para su conservación. México, D. F., México. pp. 72- Valdez H. (eds.). Bosques y árboles del trópico mexicano: estructura, 75. http://www.biodiversidad.gob.mx/region/EEB/pdf/QuintanaRoo/ crecimiento y usos. Prometeo Eds. Guadalajara, Jal., México. pp. 81-106. Tomo _ 2/3 _ Capitulo _ T 2 _ baja.pdf. (5 de marzo de 2014). Ruiz P., M., C. García F. y J. A. Sayer. 2007. Los servicios ambientales de los Zamora C., P., G. García G., J. S. Flores G. y J. J. Ortiz. 2008. Estructura y bosques. Ecosistemas 16 (3): 81-90. composición florística de la selva mediana subcaducifolia en el sur Rzedowski, J. 1994. Vegetación de México. 6ª. Edición. Ed. Limusa. México, D. F., del estado de Yucatán, México. Polibotánica 26: 39-66. México. 432 p. Zamora C., P., J. S. Flores G. y R. Ruenes M. 2009. Flora útil y su manejo en el Santos G., A. B. y M. González C. 2013. Estado del arte sobre residuos en cono sur del estado de Yucatán, México. Polibotánica 28:227-250. plantaciones forestales comerciales y su aprovechamiento. http:// www.repositoriodigital.ipn.mx/handle/123456789/16944. (30 de marzo del 2014).

55 ARTÍCULO / ARTICLE

PERFIL DE ESTABILIDAD DIMENSIONAL DE LAS MADERAS PRIMAVERA Y ROSA MORADA DIMENSIONAL STABILITY PROFILE OF PRIMAVERA AND ROSA MORADA WOODS

Francisco Javier Fuentes-Talavera1, José Antonio Silva-Guzmán1, Raúl Rodríguez-Anda1, Rubén Sanjuán-Dueñas1 y Hans Richter1

RESUMEN

El perfil de estabilidad dimensional de las maderas Roseodendron donnell-smithii (Primavera) y Tabebuia rosea (Rosa morada) se determinó mediante la investigación experimental de sus principales índices de movimiento dimensional y anisotropías, de acuerdo a la norma DIN 52 184. Se recolectaron seis árboles de cada especie del estado de Chiapas; a partir de la zona de diámetro normal de cada árbol se elaboraron 24 especímenes de prueba de 25 x 25 x 10 mm saturados de humedad y se acondicionaron secuencialmente en clima con humedad relativa del aire de 65, 85, 35 y 0 % e inmersión en agua hasta saturación, para calcular diversos índices. Los resultados indican: hinchamiento máximo radial = 3.3 y 3.0 % y tangencial = 6.2 y 6.9 %; hinchamiento diferencial radial = 0.14 y 0.15 % / % y tangencial = 0.24 y 0.29 %/ %; contracción radial normal por secado = 1.3 y 0.88 % y tangencial = 2.5 y 1.8 %, anisotropía del hinchamiento diferencial = 1.7 y 2.0, y anisotropía de la contracción por secado = 2.0 y 2.2. Con base en esta última, se infiere que puede tener comportamiento estable ante cambios de su contenido de humedad desde el estado verde al seco (CH≈12 %). Las manufacturas elaboradas con madera seca de estas especies manifestar án muy buena estabilidad dimensional en uso con ambientes de humedades relativas del aire de 65 a 85 % ó 65 a 35 %. A excepción de la contracción normal por secado (mayor en madera Primavera), el movimiento dimensional de ambas resultó similar no obstante su diferencia en densidad.

Pa l a b ra s cl a v e : Anisotropías, estabilidad dimensional, hinchamiento, movimiento dimensional, Roseodendron donnell-smithii Rose, Tabebuia rosea Bertol.

ABSTRACT

The profile of dimensional stability of Roseodendron donnell-smithii (Primavera) and Tabebuia rosea (Rosa morada) woods was determined by the experimental research of its major dimensional movement indexes and anisothropies, according to the DIN 52 184 regulation. Six trees for each species were collected at Chiapas state; from the normal diameter part of each tree, 24 25 x 25 x10 mm test specimens were made, which were moisture saturated and were conditioned sequentially in climate of air relative humidity of 65, 85, 35 and 0 % and water inmersion up to saturation in order to calculate several indexes. Results show radial swelling = 3.3 and 3.0 % and tangential = 6.2 and 6.9 %; radial differential swelling = 0.14 and 0.15 %/% and tangential = 0.24 y 0.29 %/%, normal radial shrinkage by drying = 1.3 y 0.88 % and tangential = 2.5 and 1.8 %; anisothropy of the differential swelling = 1.7 and 2.0, and anisothropy of the shrinkage by drying = 2.0 and 2.2. Based upon the latter, it is inferred that a stable behaviour might be had on the fase of changes in its moisture content, from the green condition to the dry one (MC≈12 %). Manufacturing with dry wood of thses species will show very good dimensional stability in the use of environments of air relative humidity of 65 to 85 % or 65 to 35 %. Except for the normal shrinkage from drying (greater in Primavera wood), the dimensional movement of both was similar in spite of the difference in density.

Key words: Anisothropies, dimensional stability, swelling, dimensional movement, Roseodendron donnell-smithii Rose, Tabebuia rosea Bertol

Fecha de recepción/ date of receipt: 27 de marzo de 2014; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 30 de junio de 2014. 1 Departamento de Madera, Celulosa y Papel. CUCEI. Centro de Investigación en Propiedades y Usos de la Madera Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

La madera por su carácter higroscópico siempre está expuesta From the hygroscopic condition of wood, it is always exposed a cambios en su contenido de humedad (CH) y por consiguiente to changes in its moisture content (MC) and, therefore, also to también a modificación de sus dimensiones lineales, es decir, si su modification in its linear dimensions, that is, if MC changes, CH cambia, estas pueden incrementarse o disminuir, por lo que se they can increase or diminish, which is known as swelling or habla del hinchamiento o contracción de la madera, según shrinkage of wood, according to the environment in which it sea el ambiente en el que esté (Forest Products Management is (Forest Products Management Development Institute, 1998). Development Institute, 1998). In addition to this phenomenon and as it is an anisothropic Aunado a este fenómeno, y por tratarse de un material material, the dimensional movement of wood is different anisotrópico, el movimiento dimensional de la madera es in each of its main axis. When faced to a particular moisture distinto en cada uno de sus ejes principales. Ante un cambio de content another one takes place in the radial direction ten times un determinado contenido de humedad, ocurre otro en la higher and in the tangential 20 to the longitudinal direction dirección radial 10 veces mayor y en la tangencial, 20 sobre (Suchsland, 2004). la dirección longitudinal (Suchsland, 2004). For all the above reasons, the combination of the dimensional Por lo anterior, la combinación del cambio dimensional y el carácter change and the anisothropic character of wood might produce anisotrópico de la madera pueden generar modificaciones en la modifications in shape (distortion) in pieces or manufactures, forma (distorsiones) en piezas o manufacturas, las cuales van which go from very light to very sever and it is thus considered, desde muy leves a drásticos y se considera, entonces, que la that wood is stable or unstable. madera es estable o muy inestable. The knowledge about the dimensional movement of this material El conocimiento del movimiento dimensional de este material is basic to define its potential use, mainly if it is for manufacturing es fundamental para definir su potencial de uso, principalmente which might be exposed to important changes on air relative si se trata de manufacturas que puedan estar expuestas a humidity (HRA, for its acronym in Spanish); depending on the region, cambios importantes de humedad relativa del aire (HRA); en the variation of the air relative humidity could be from 35 to 85 %, función de la región, la variación de la humedad relativa del which in terms of the content of humidity is around 7 to 18 %. aire pudiera ser de 35 a 85 %, lo que en términos de contenido de humedad corresponde aproximadamente de 7 a 18 %. In the practical use of wood, there are always some questions about the dimensional movement; for example, to which En el uso práctico de la madera existen siempre cuestionamientos dimensional changes will a wood manufacture would be acerca del movimiento dimensional, como por ejemplo, ¿a exposed to?, Could there be serious distortions in the wood qué cambios dimensionales estará expuesta una manufactura de manufacture from humidity alterations? These are some madera? ¿Podrán ocurrir distorsiones graves de la manufactura questions that frequently emerge and the answer to every de madera por alteraciones en la humedad? ¿Qué one of them is found in the knowledge about the profile of tolerancias dimensionales deben ser consideradas al instalar dimensional stability of wood. pisos, lambrines, puertas, ventanas u otras estructuras para evitar o reducir los problemas por cambio dimensional? Estas The term dimensional wood stability is qualitative, and is used son algunas de las preguntas que surgen frecuentemente y la to classify its movement, when being used, and it is exposed to respuesta a cada una de ellas se ubica en el conocimiento del air relative humidity cyclic changes, which makes it dependent perfil de la estabilidad dimensional de la madera. on the swelling and shrinkage indexes, anisothropies of total shrinkage of the differential swelling, the absorption speed and El término estabilidad dimensional de la madera es de humidity desorption (permeability) and also on the direction of orden cualitativo, y es usado para dar una calificación fiber (Silva et al., 2010). a su movimiento cuando estando en servicio es expuesta a cambios cíclicos de la humedad relativa del aire, por lo que es To determine the dimensional movement of wood, regulations dependiente de los índices de hinchamiento y contracción, such as ASTM D 143-94 (ASTM, 2007), ISO 4469 (ISO, 1981) anisotropías de la contracción total o del hinchamiento or DIN 52 184 (DIN, 2000) are applied. The first two coincide diferencial, la velocidad de absorción y desorción de humedad in the exclusive determination of radial, tangential as well as (permeabilidad) y también de la dirección de la fibra (Silva the volumetric shrinkage of timber. On the other hand, the DIN et al., 2010). regulation states ten different parameters to be determined, with which it is possible to have a broader view of such movement.

57 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Para determinar el movimiento dimensional, se aplican normas The maximum swelling (numerically equivalent to the maximum como la ASTM D 143-94 (ASTM, 2007), ISO 4469 (ISO, 1981) shrinkage) has its best use for swelling or partial shrinkage o la DIN 52 184 (DIN, 2000). Las dos primeras coinciden en la theoretical calculations in the interval of humidity content from 0 to determinación exclusiva de la contracción radial y tangencial 30 %, if such case, by using the equation suggested by Glass así como volumétrica. Por su parte, la norma DIN establece and Zelinka (2011), mainly because in very few practical uses, timber diez diferentes parámetros por determinar, con los cuales es is used in a MC over the Saturation Point of Fiber (PSF for its posible tener una visión más amplia de dicho movimiento. acronym in Spanish) or in an anhydrous state.

El hinchamiento máximo (numéricamente equivalente también Differential swelling is the percentage change that occurs a la contracción máxima) tiene su mejor utilidad para efectos in timber for every1 % of change of its moisture content, within de cálculos teóricos de hinchamiento o contracción parcial en el the interval of relative air humidity from 35 to 85 %, where intervalo de contenido de humedad del 0 a 30 %, según sea most of the practical uses of wood are found, which, as a el caso, mediante la ecuación sugerida por Glass y Zelinka (2010), consequence, makes this index a very important one. This index principalmente porque en muy pocos usos prácticos la madera can be used to determine the dimensional change (tolerances) suele ser utilizada en un CH por arriba del Punto de Saturación in manufactures such as floors, doors, assemblages, etc., since if de la Fibra (PSF) o en un estado anhidro. it is about moisture content increments (swelling) as of decreases (shrinkage). El hinchamiento diferencial representa el cambio porcentual β que ocurre en la madera por cada 1 % de modificación en The normal shrinkage by drying ( N) on itself represents the su contenido de humedad, dentro del intervalo de humedad dimensional change of wood from a condition in which relativa del aire del 35 al 85 %, donde se ubican la mayoría de moisture content is equal or over 30 % to a final moisture los usos prácticos de la madera, lo que por consecuencia content of 12 %. Its practical utility lies in the fact that it allows hace que este índice tenga una gran relevancia; y puede the calculation of the dimensional percentage change that utilizarse para calcular el cambio dimensional (tolerancias) occurs in timber (thickness y/o width of the boards) by means of en manufacturas como pisos, puertas, ensambles, etc., ya the drying process, with which it is estimated the overdimension sea que se trate de incrementos de contenido de humedad (reinforcement) to guarantee the commercial dimensions of the (hinchamiento) como de decrementos (contracción). wooden pieces due to their shrinkage.

β Por su parte, la contracción normal por secado ( N) Anisothropy is a conventional term that comes from the representa el cambio dimensional de la madera de un estado de quotient of the tangential and radial movement of timber (T/R); contenido de humedad igual o mayor al 30 % a un contenido it may be determined by any of the swelling and shrinkage de humedad final de 12 %. Su utilidad práctica estriba en que indexes, and its value tends to fluctuate between 1.5 and permite determinar el cambio dimensional porcentual que ocurre 2.5, and even, in extreme cases, up to 3. The importance of en la madera (espesor o ancho de las tablas) por efecto del this quotient is that it makes it possible to see in a theoretical proceso de secado, con lo cual se estima la sobredimensión way, the dimensional stability of timber; in a general way, it (refuerzo) para asegurar las dimensiones comerciales de las establishes that at a greater anisothropy value, a greater risk piezas de madera a causa de su contracción. of distortions or cracking on manufactures from changes in moisture content. To grade the dimensional stability of wood, Silva La anisotropía es un término convencional que resulta del et al. (2010) established four qualitative levels: very good (< 1.7), cociente del movimiento tangencial y radial de la madera good (1.7 a 2.1), regular (>2.1 a 2.5) and bad (>2.5). (T/R); puede ser calculado por medio de cualquiera de los diversos índices de hinchamiento y contracción, y su valor suele Primavera (Roseodendron donnell-smithii Rose) and Rosa fluctuar entre 1.5 a 2.5, e incluso en casos extremos hasta 3. La morada (Tabebuia rosea Bertol) have been traditionally used in importancia de este cociente es que hace posible visualizar, de forest industry, mainly because of its attractive look, and manera teórica, la estabilidad dimensional de las maderas; empirically, for making furniture, doors, windows, wall covers, de forma general se establece que a mayor valor de la veneer, cabinets, moldings, music instruments and decoration anisotropía, aumenta el riesgo de distorsiones o agrietamientos pieces (Francis, 1989; Escobar et al., 1993). However, there are o de manufacturas por cambio en su contenido de humedad. only a few reports about some of their technological properties Para calificar la estabilidad dimensional de la madera, Silva et and one of these studies refers to the dimensional movement as part al. (2010) establecieron cuatro niveles cualitativos: muy buena (< of a broader research project. 1.7), buena (1.7 a 2.1), regular (>2.1 a 2.5) y mala (>2.5). The aim of this work was to find out the dimensional stability profile with which the professional users of these species may determine its potential wooden use in extreme climatic changes and

58 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

Las maderas de Primavera (Roseodendron donnell-smithii even, from their drying process, they can foresee their possible Rose) y Rosa morada (Tabebuia rosea Bertol) tradicionalmente behavior and distortion risks. In addition, it might help them to han sido empleadas en la industria forestal, por su atractivo work out tolerances in the dimensions of manufactures and the visual, y de manera empírica para la fabricación de muebles, reinforcements for their sawing. puertas, ventanas, lambrines, chapas, gabinetes, molduras, instrumentos musicales y artículos decorativos (Francis, 1989; MATERIALS AND METHODS Escobar et al., 1993). Sin embargo, solo existen trabajos aislados acerca de algunas de sus propiedades tecnológicas y uno de ellos es el estudio de su movimiento dimensional como Primavera and Rosa morada timbers were collected at Chiapas parte de un proyecto más amplio de investigación. state. For each species, six logs were obtained with average diameters over 50 cm and that were taken from the first 2.4 m El objetivo del presente trabajo fue indagar el perfil de high from the stem of each tree. estabilidad dimensional con lo cual, los usuarios profesionales de estas especies de madera puedan determinar su Each one of the logs was sawn according to the diagram of potencialidad de uso en ambientes de cambios climáticos Figure 1a; this resulted in 3 inch thick boards radially oriented, extremos, e incluso, desde su proceso de secado visualicen which belong to numbers 1, 2, 3 and 4; every one of them was su posible comportamiento y riesgos de distorsiones. Además, divided into three 90, 75 y 75 cm pieces respectively identified puedan calcular tolerancias en las dimensiones de manufacturas y as “A”, “B” and “C” in Figure 1b. The extreme of A section los refuerzos correspondientes para el aserrío de las mismas. refers to normal diameter (DN) from which test specimens to determine dimensional stability of woods were made.

MATERIALES Y MÉTODOS Each one of the boards of A section (1, 2, 3, 4) was divided according to the radial axis, into three zones named as follows: Las maderas de Primavera y Rosa morada fueron recolectadas en I = internal, near to the core; M = medium; X = external, near to el estado de Chiapas. De cada especie se obtuvieron 6 trozas the fringe (Figure 1c), with which it was planned to acknowledge con diámetros promedio mayores a 50 cm y que fueron a possible influence of the sampling zone upon density and tomados de los primeros 2.4 m de altura del fuste de cada árbol. dimensional stability. From the eccentricity and configuration of the growth zones of the logs, in some cases, the width of the Cada una de las trozas fue aserrada de acuerdo al diagrama boards allowed only to obtain the I and X zones. de la Figura 1a; resultaron tablones de 3 pulgadas de espesor orientadas radialmente, las cuales corresponden a las With each of the zones (I, M, X), two test specimens were numeraciones de 1, 2, 3 y 4; cada una de ellos fue seccionado made; each one was 25 x 25 x 10 mm free of any defects and en tres tramos de 90, 75 y 75 cm, respectivamente, indicadas with the growth rings perfectly oriented as the DIN 52 184 (DIN, como “A”, “B” y “C” en la Figura 1b. El extremo de la sección A 2000) specifies. For all the above, 24 specimens by tree were se refiere al diámetro normal (DN), a partir del cual se procedió made, which produced a total number of 144 specimens of a elaborar los especímenes de prueba para determinar la wood by species. For this particular study the following indexes were estabilidad dimensional de las maderas. determined: maximum swelling (amax), differential swelling

(q), normal shrinkage from drying (βN) and their anisothropies:

Cada uno de los tablones de la sección A (1, 2, 3, 4) fue dividido of maximum swelling (Aamax), of differential swelling (Aq) and of en función del eje radial, en tres zonas denominadas de normal shrinkage from drying (AβN) which are of the greatest la siguiente forma: I = interna, cercana a la médula; M = media; practical importance in timber use. X = externa, cercana a la periferia (Figura 1c), con lo cual se pretendió reconocer una posible influencia de la zona de muestreo The experimental procedure to calculate the dimensional sobre la densidad y estabilidad dimensional. Debido a la movement of timbers is shown in Figure 2. At first the radial, excentricidad y configuración de zonas de crecimiento de las tangential and longitudinal dimensions of the test specimens trozas, en algunos casos, el ancho de los tablones solo permitió as well as their corresponding green state; later they were obtener las zonas I y X. sequentially conditioned until a constant weight was accomplished under climates with relative air humidity of 65, 85, 35 and 0 % Con cada una de las zonas (I, M, X) se elaboraron 2 and water immersion until a CH>30 % was achieved. In every especímenes de prueba de 25 x 25 x 10 mm libres de defectos y one of each stage, once the moisture content in equilibrium is cuyos anillos de crecimiento estaban perfectamente orientados accomplished, their dimensions are put into record. con base en las especificaciones de la norma DIN 52 184 (DIN, 2000). Por lo anterior, se manufacturaron 24 especímenes At the end of the process to determine density and the por árbol, lo que dio un total de 144 especímenes de madera por data required for the calculation of maximum swelling (amax), especie. Para el caso de esta investigación se determinaron differential swelling (q), normal shrinkage from drying (βN) and

59 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 1. (a) Esquema del aserrío de las trozas de Primavera y Rosa morada en tablones (1, 2, 3, 4). (b) Seccionamiento de cada tablón aserrado previamente. (c) División de los tablones en función del eje radial en tres zonas: I = interna, M = intermedia, X = periferia o externa. Figure 1. (a) Sawing scheme of the Primavera and Rosa morada logs into boards (1, 2, 3, 4). (b) Seccioning of each board previously sawn. (c) Division of the boards according to the radial axis into three zones: I = internal, M = medium, X = external.

los siguientes índices: de hinchamiento máximo (amáx), de their anisothropies (A): maximum swelling anisothropy (Aamax), hinchamiento diferencial (q), de contracción normal por secado differential swelling anisothropy (Aq) and normal shrinkage

(βN) y sus anisotropías: de hinchamiento máximo (Aamáx), de from drying anisothropy (AβN) which are the most important in hinchamiento diferencial (Aq) y de la contracción normal por practice in the use of timber and which, finally it is possible to secado (AβN) que son los de mayor importancia práctica en el describe its dimensional stability profile as well as its potential uso de la madera. use in environments where contrasting relative air humidity El procedimiento experimental para calcular el movimiento changes occur.

Figura 2. Diagrama del procedimiento experimental para determinar el movimiento dimensional de la madera, de acuerdo a la norma DIN 52 184. Figure 2. Diagram of the experimental procedure to determine the dimensional movement of wood, according to the DIN 52 184 norm.

60 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas... dimensional de las maderas se muestra en la Figura 2. The expressions used to calculate the indexes previously Inicialmente se registraron las dimensiones radial, tangencial mentioned were as follows: y longitudinal de los especímenes de prueba, así como su respectivo peso en estado verde; a continuación se acondicionaron Maximum swelling: (1) secuencialmente hasta alcanzar un peso constante en climas de humedades relativas del aire de 65, 85, 35 y 0 % e inmersión en agua hasta alcanzar un CH > 30 %. En cada una de Where: esas etapas, una vez alcanzado su contenido de humedad en Li = Radial or tangential dimension after immersion equilibrio, se registraron también sus dimensiones. (CH≥ 30 %) (mm)

L0 = Radial or tangential dimension in anhydrous Al final del proceso se obtuvieron los datos requeridos para state (mm) calcular la densidad y los índices de hinchamiento máximo

(amáx), hinchamiento diferencial (q), contracción normal por If a medium swelling must be determined in the moisture secado (βN) y sus anisotropías (A): anisotropía del hinchamiento content interval from 0 to < 30 % it is possible to do it with the equation máximo (Aamáx), anisotropía del hinchamiento diferencial (Aq) y proposed by Glass and Zelinka (2010) and adapted in this anisotropía de la contracción normal por secado (AβN) que son case, to use the maximum swelling of wood. los de mayor importancia práctica en el uso de la madera, y con lo cual finalmente es posible dictaminar acerca de su perfil Swelling at a desired moisture content: de estabilidad dimensional y de su potencial uso en ambientes de cambios importantes de humedad relativa del aire. (2)

Las expresiones utilizadas para calcular los índices previamente mencionados fueron las siguientes: Where: α x= Swelling at a desired moisture content (%) α Hinchamiento máximo: (1) max = Maximum swelling of wood (%) x = Predetermined moisture content (%) PSF = Saturation point of fiber. 30 % can be used as Donde a value.

Li = Dimensión radial o tangencial después de inmersión (CH≥ 30 %) (mm) Differential swelling: (3)

L0 = Dimensión radial o tangencial en estado anhidro (mm) Where: Si se desea calcular un hinchamiento intermedio en el intervalo Lh = Radial or tangential dimension when adjusted to de contenido de humedad del 0 a < 30 % de CH, es posible a humid climate of 85 % HRA (mm) por medio de la ecuación propuesta por Glass y Zelinka (2010) Ls = Radial or tangential dimension when adjusted to y adaptada en ese caso para utilizar el hinchamiento máximo a dry climate of 35 % HRA (mm) de la madera. L0 = Radial or tangential dimension in an anhydrous state (mm) Hinchamiento a un contenido de humedad deseado: CHh = Equilibrium moisture content at 85 % HRA (%)

CHs = Equilibrium moisture content at 35 % HRA (%) (2) The dimensional change (Δl) of a wooden piece (manufacture) can Donde: be determined by the differential swelling (q), for the moisture

αx= Hinchamiento a un contenido de humedad content interval from 7 % to 18 % with the following expression: deseado (%) Dimensional change: (4) αmáx = Hinchamiento máximo de la madera (%) x = Contenido de humedad predeterminado (%) PSF = Punto de saturación de la fibra. Puede usarse el valor de 30 % Where: l = Radial or tangential direction (mm)

CH1 = Initial moisture content (%)

CH2 = Final moisture content (%) q = Differential swelling (%/%)

61 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Normal shrinkage from drying: Hinchamiento diferencial: (3) (5)

Donde:

Lh = Dimensión radial o tangencial al acondicionarse Where:

a un clima húmedo de 85 % HRA (mm) LW = Initial radial or tangential dimension (CH>30 %) (mm)

Ls = Dimensión radial o tangencial al acondicionarse a LN = Initial radial or tangential dimension when un clima seco de 35 % HRA (mm) adjusted to 65 % HR (mm)

L0 = Dimensión radial o tangencial en estado anhidro (mm) When using normal shrinkage by drying number it is possible

CHh = Contenido de humedad de equilibrio a 85 % to determine the dimensional reduction of thickness or width HRA (%) of boards by effect of drying, with which it can be possible to

CHs = Contenido de humedad de equilibro a 35 % overdimension sawn wood, so that, after drying, they keep HRA (%) their nominal commercial size.

El cambio dimensional (Δl) de una pieza de madera Calculation of thickness or width: (6) (manufactura) puede ser calculado mediante el hinchamiento diferencial (q), para el intervalo de contenido de humedad de 7 % a 18 % con la siguiente expresión: Where:

L12 = Thickness or width of a wooden piece at Cambio dimensional: (4) CH =12 % (cm)

Li = Thickness or width of a wooden piece at Donde: CH ≥ 30 % (cm)

l = dirección radial o tangencial (mm) βN= Normal shrinkage from drying (radial o tangential, according to each particular case, CH1 = Contenido de humedad inicial (%) even the average of both if it is piece with in- CH2 = Contenido de humedad final (%) q = Hinchamiento diferencial (%/%) between orientation) (%)

Contracción normal por secado: Maximum shrinkage anisothropy: (7)

(5) Where:

amax, t = Maximum tangential swelling (%)

Donde: amax, r = Maximum radial swelling (%)

LW = Dimensión radial o tangencial inicial (CH>30%) (mm) Differential swelling anisothropy: (8)

LN = Dimensión radial o tangencial al acondicionarse a 65 % HR (mm) Where:

Al utilizar el valor de la contracción normal por secado qt = Tangential differential swelling (%/%) es posible determinar la disminución dimensional del espesor qr= Radial differential swelling (%/%) o el ancho de las tablas por efecto del secado, con lo cual es factible sobredimensionar la madera aserrada, para Normal shrinkage from drying anisothropy: (9) que después del secado mantenga sus dimensiones nominales comerciales: Where:

Cálculo de ancho o espesor: (6) Nt = Normal shrinkage from tangential drying (%)

Nr = Normal shrinkage from radial drying (%)

62 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

Donde: RESULTS AND DISCUSSION

L12 = Ancho o espesor de la pieza de madera a un CH = 12 % (cm) Density Li = Ancho o espesor de la pieza de madera a un CH ≥ 30 % (cm) β = Contracción normal por secado (radial o The average density of woods at a moisture content of 12 % was N -3 tangencial, según el caso, incluso promedio de 0.476 g cm with a variation coefficient of 10.6 % for Primavera -3 ambas, si se trata de una pieza con orientación of 0.596 g cm for Rosa morada with a variation coefficient of intermedia) (%) 7.1 %, numbers that classify it as low and medium density according to the criteria proposed by the Oxford Forestry Institute in Prospect ver. 2.1 (1997) data base. Anisotropía del hinchamiento máximo: (7) Even when the variation coefficients are within the known interval for timber density (Kretschman, 2010), the variation analysis in Donde: regard to the length of the radius showed in both species a a = Hinchamiento máximo tangencial (%) máx, t light tendency to increase the density of the internal zone (I) a = Hinchamiento máximo radial (%) máx, r compared to the external (X), with a statistical difference only in the wood of Primavera (P<0.05), as shown in Figure 3. Anisotropía del hinchamiento diferencial: (8) Swelling and shrinkage indexes Donde: In Table 1 are listed the maximum swelling index (amax), volume qt = Hinchamiento diferencial tangencial (%/%) swelling (avol), differential swelling (q) and normal shrinkage from qr= Hinchamiento diferencial radial (%/%) drying (βN). The maximum swelling both, for Primavera and Rosa morada timber, is classified as small, based upon the scale suggested by Prospect ver. 2.1 (1997); therefore, also Anisotropía de la contracción normal por secado: (9) its volumetric swelling is low. Compared to other commercial timbers such as that from Alnus jorullensis Humboldt, Bonpland & Kunth, Calophyllum brasiliense Calambess, Pinus douglasiana Donde: Martínez analyzed by Silva et al. (2010), resulted lower in 2, β = Contracción normal por secado tangencial (%) Nt 1.8 and 3.6 percentage units, respectively. Francis (1983) β = Contracción normal por secado radial (%) Nr referred total shrinkage numbers (equivalent to maximum swelling) for Primavera wood of 3.1 % radial and 5.2 % tangential. RESULTADOS Y DISCUSIÓN For Rosa morada wood, Escobar (1993) registered values of 4.6 % radial and 6.9 % tangential. Even the maximum swelling Densidad was not very evident, it was higher than that of Blanco et al. (2014) of 2.4 % radial and 4.2 % tangential for Tectona grandis, which La densidad promedio de las maderas a un contenido de humedad is acknowledged from its low dimensional movement, which allows de 12 % fue de 0.476 g cm-3 con un coeficiente de variación de to visualize that the timbers of Primavera and Rosa morada do 10.6 % para la Primavera y de 0.596 g cm-3 para Rosa not achieve that same distinction level. morada con un coeficiente de variación de 7.1 %, cifras que las clasifican como de baja y media densidad de acuerdo a los criterios propuestos por el Oxford Forestry Institute en la base de datos Prospect ver. 2.1 (1997).

Si bien los coeficientes de variación se ubican dentro del intervalo conocido para la densidad de maderas (Kretschman, 2010), el análisis de la variación respecto a lo largo del radio mostró en ambas especies una ligera tendencia a incrementar la densidad de la zona interna (I) con respecto a la externa (X), con una diferencia estadística solo en la madera de Primavera (P<0.05), como se muestra en la Figura 3.

63 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 3. Variación de la densidad promedio de las maderas a lo largo del radio e intervalos a un nivel de confianza de 95 %. Figure 3. Variation in the average density of woods along the radius and intervals at a 95 % confidence level.

Índice de hinchamiento y contracción

En el Cuadro1 se ordenan los índices de hinchamiento máximo In spite of the practical importance to know the differential

(amáx), hinchamiento volumétrico (avol), hinchamiento diferencial (q) y swelling of wood, for calculating endings of the dimensional change contracción normal por secado (βN). El hinchamiento máximo tanto of manufactures and tolerances determination, there are few de la madera de Primavera como de Rosa morada se ubica en papers that describe this property, maybe because most of una clasificación de pequeño con base en la escala sugerida the determinations of dimensional change of timber are made en Prospect ver. 2.1 (1997); por consiguiente también su according to the ASTM D 143-94 (ASTM, 2007) or ISO 4469 hinchamiento volumétrico es bajo. En comparación con otras maderas (ISO, 1981) regulation. The values that were studied for comerciales como la de Alnus jorullensis Humboldt, Bonpland & Primavera and Rosa morada timbers (Table 1) can be placed Kunth, Calophyllum brasiliense Calambess, Pinus douglasiana in a middle point in regard to those recorded by Cuevas (1988) Martínez consignadas por Silva et al. (2010), resultó menor en for 23 wooden species with very light to very heavy densities, 2, 1.8 y 3.6 unidades porcentuales, respectivamente. Francis where the minimum and maximum ciphers were from 0.08 (1983) refiere valores de contracción total (equivalentes a to 0.23 (%/%) and from 0.13 to 0.48 (%/%) for the radial and hinchamiento máximo) para madera de Primavera de 3.1 % tangential, respectively. Compared to the differential swelling radial y 5.2 % tangencial. Para la madera de Rosa morada, of mahogany (Swietenia macrophylla King) wood reported by Escobar (1993) registró valores de 4.6 % radial y 6.9 % tangencial. Torelli and Gorisek (1995) of radial and 0. 26 tangential (%/%), that Si bien el hinchamiento máximo fue poco evidente, fue superior of Primavera and Rosa morada wood are rather similar, which al consignado por Blanco et al. (2014) de 2.4 % radial y 4.2 % makes it possible to predict a stable behavior of manufactures tangencial para madera de teca (Tectona grandis), la cual es against changes in the relative air humidity between 35 and reconocida por su bajo movimiento dimensional, lo que permite 85 %. Obviously, factors such as fiber direction and moisture visualizar que las maderas de Primavera y Rosa morada no absorption must be taken into account as well. alcanzan ese nivel de distinción.

Cuadro 1. Índices de hinchamiento y contracción de las maderas de Primavera y Rosa morada. Table 1. Swelling and shrinkage indexes of Primavera and Rosa morada timbers. Hinchamiento Contracción normal máximo volumétrico diferencial Maderas Rad Tang Rad Tang Rad Tang (%) (%) (%) (%/%) (%) (%) Primavera 3.3 6.2 9.5 0.14 0.24 1.3 2.5 Rosa morada 3.0 6.2 9.2 0.15 0.29 0.9 1.8

64 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

A pesar de la importancia práctica de conocer el The normal shrinkage from drying for the woods of Primavera hinchamiento diferencial de la madera, para efecto de and Rosa morada was very small, according to the categories cálculos de cambio dimensional de manufacturas y determinación indicated in Prospect ver. 2.1 (1997), the second one in de tolerancias, existen pocos trabajos que describan esta particular. The corresponding values for Primavera look very propiedad, esto pudiera atribuirse, quizás, a que la mayoría de similar to those of teak wood, 1.2 % radial and 2.3 % tangential las determinaciones de cambio dimensional de la madera son (Blanco et al., 2014), as well as lightly over, compared to that of realizadas con la norma ASTM D 143-94 (ASTM, 2007) mahogany of 1.2 % radial and 2.1 % tangential. Rosa morada o ISO 4469 (ISO, 1981). Los valores investigados para las wood had lightly lower numbers than those of mahogany and teak. maderas de Primavera y Rosa morada (Cuadro 1) pueden ubicarse en un punto medio con respecto a los registrados por The very low dimensional movement of both woods when Cuevas (1988) para 23 especies de madera con densidades the moisture content is reduced from the green state to a 12 % in de muy ligeras a muy pesadas, donde los valores mínimos y addition to the low anisothropy (T/R = 1.7, 2.0), allows a low risk máximos fueron del intervalo de 0.08 a 0.23 (%/%) y de 0.13 of distortions during the drying process, which indicates good a 0.48 (%/%) para el radial y tangencial, respectivamente. En dimensional stability of timbers. comparación con el hinchamiento diferencial de la madera de caoba (Swietenia macrophylla King) obtenidos por Torelli Anisothropies and dimensional stability y Gorisek (1995) correspondiente a 0.16 radial y 0. 26 tangencial (%/%), el de las maderas de Primavera y Rosa morada tienen cierta similitud, lo que permite predecir un Table 2 orders the anisothropy values of Primavera and Rosa comportamiento estable de manufacturas ante cambios morada woods, determined form maximum swelling, differential de humedad relativa del aire entre 35 y 85 %. Obviamente swelling and normal contraction from drying. Those from 1.7 también deben ser considerados los factores de dirección de fibra and 2.1 belong to timbers of good dimensional stability (Silva y velocidad de absorción de humedad. et al., 2010). Based on those numbers, both woods show good dimensional stability on the face of changes of that sort as they La contracción normal por secado para las maderas pass form a dry state to one of saturation or the other way around; Primavera y Rosa morada resultó ser muy pequeña de acuerdo good dimensional stability of manufactures of these woods a las categorías indicadas en el Prospect ver. 2.1 (1997), when changes of moisture content occur between 7 % a 18 %, principalmente la de la segunda. Los valores correspondientes and good dimensional stability during the drying process to a la madera de Primavera se muestran muy similares a los de which they are subjected. la madera de teca de 1.2 % radial y 2.3 % tangencial (Blanco et al., 2014), así como ligeramente mayores con respecto a los de la madera de caoba de 1.2 % radial y 2.1 % tangencial. La madera de Rosa morada tuvo valores ligeramente inferiores a los de la caoba y la teca.

El muy bajo movimiento dimensional de ambas maderas al reducir su contenido de humedad del estado verde a 12 %, aunado a bajos valores de anisotropía (T/R = 1.7, 2.0), reduce el riesgo de distorsiones durante el proceso de secado, lo cual es un indicador de buena estabilidad dimensional de las maderas.

Anisotropías y estabilidad dimensional

El Cuadro 2 reúne los valores de las anisotropías de las maderas de Primavera y Rosa morada determinadas a partir del hinchamiento máximo, hinchamiento diferencial y contracción

65 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 normal por secado. Los de anisotropía de 1.7 a 2.1 corresponden a Variation of the dimensional movement maderas consideradas como de buena estabilidad dimensional (Silva et al., 2010). Con base en dichas cifras, ambas maderas The variation in the dimensional movement along the radius presentarán buena estabilidad dimensional frente a cambios de (I, M, X zones) of Primavera and Rosa morada wood showed ese orden al pasar de un estado seco al de saturación, o a very well defined pattern as Peng et al. (2012) sate it for viceversa; buena estabilidad dimensional de manufacturas de Jackpine (Pinus banksiana Lamb,) in which this motion tends estas maderas ante cambios de su contenido de humedad to increase notoriously from the core to the bark, a fact that de 7 % a 18 %, y buena estabilidad dimensional durante el Kretschmann and Kramer (2007) ascribe to the angle of the proceso de secado a que sean sometidas. microfibers, the density, proportion and properties of late wood and the chemical composition, among other reasons.

Cuadro 2. Anisotropías y estabilidad dimensional de las maderas de Primavera y Rosa morada. Table 2. Anisothropies and dimensional stability of Primavera and Rosa morada woods. Maderas Anisotropía del Estabilidad dimensional Hinchamiento Hinchamiento Contracción por general máximo diferencial secado Primavera 1.9 1.7 2.0 Buena Rosa morada 2.1 2.0 2.1 Buena

Variación del movimiento dimensional For Primavera timber, the increment in the internal zone (I) to the external zone (X) was significant for the maximum radial La variación del movimiento dimensional a lo largo del radio swelling (P = 0.033) and for the differential radial swelling (zonas I, M, X) de las maderas de Primavera y Rosa morada, (P = 0.001) as the mean and their intervals are shown in Figure 4. no mostró un patrón tan definido como lo aseveran Peng et al. (2012) No statistical significant increment was observed for the tangential para para jackpine (Pinus banksiana Lamb.), en el cual el movimiento direction (P = 0.400, P = 0.262) or for the normal shrinkage dimensional tiende a incrementarse notoriamente de la from drying (P = 0.214). médula a la corteza, lo que Kretschmann y Kramer (2007) atribuyen a efectos multifactoriales como el ángulo de las microfibrillas, la densidad, proporción y propiedades de la madera tardía y la composición química, entre otras razones.

Figura 4. Variación de promedios de hinchamiento máximo radial e hinchamiento diferencial radial a lo largo del radio, e intervalos aun nivel de confianza de 95% en madera de Primavera. Figure 4. Variation of the average numbers of maximum radial and differential radial swelling along the radius, and intervals at a 95 % confidence level in Primavera wood.

66 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

Para la madera de Primavera, el incremento de la zona In regard to the Rosa morada wood, there was found only a interna (I) a la zona externa (X) resultó significativo solo para el significant increase from the internal (I) to the external (X) zone hinchamiento máximo radial (P = 0.033) y para el hinchamiento in the maximum radial swelling (P = 0.003) and in the differential diferencial radial (P = 0.001) como se muestra en los gráficos de swelling (P < 0.05) as shown in the graphics of their mean and medias y sus intervalos de la Figura 4. No se observó incremento their intervals (Figure 5). The variation in the normal shrinkage estadísticamente significativo para la dirección tangencial by drying was not statistically significant (P = 0.634, P = 0.466). (P = 0.400, P = 0.262) ni tampoco para la contracción normal por secado (P = 0.214).

Respecto a la madera de Rosa morada solo se verificó aumento significativo de la zona interna (I) a la externa (X) en el hinchamiento máximo radial (P = 0.003) y en el hinchamiento diferencial (P < 0.05) como se muestra en los gráficos de medias y sus intervalos de la Figura 5. La variación de la contracción normal por secado no fue estadísticamente significativa (P = 0.634, P = 0.466).

Figura 5. Variación de promedios de hinchamiento máximo radial e hinchamiento diferencial a lo largo del radio, e intervalos para un nivel de confianza de 95% en madera de Rosa morada. Figure 5. Variation of the average numbers of maximum radial and differential radial swelling along the radius, and intervals at a 95 % confidence level in Rosa morada wood.

67 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

CONCLUSIONES CONCLUSIONS

Las maderas de Primavera y Rosa morada resultaron con Primavera and Rosa morada timbers revealed a small and very movimiento dimensional pequeño y muy pequeño con base small dimensional movement based upon its maximum swelling a su hinchamiento máximo y contracción normal por and normal shrinkage by drying, respectively. secado, respectivamente. The anisothropy numbers of both woods suggests that Los valores de anisotropía de ambas maderas permiten they have good dimensional stability against dimensional considerarlas de buena estabilidad dimensional frente a movements that might take place during the drying process or movimientos dimensionales que puedan ocurrir durante el in the practical use of their manufactures. proceso de secado o en el uso práctico de sus manufacturas. The maximum radial and differential radial swelling increased El hinchamiento máximo radial y el hinchamiento diferencial along the radius (core to bark) in Primavera wood. In Rosa radial se incrementaron a lo largo del radio (médula a corteza) morada, the increment was observed in the maximum radial en la madera de Primavera. Para la madera de Rosa morada, el swelling and in the differential radial and tangential swelling. aumento se observó en el hinchamiento máximo radial e hinchamiento diferencial radial y tangencial. ACKNOWLEDGEMENTS

AGRADECIMIENTO To the International Tropical Timber Organization for having sponsored the ITTO PD385/05 Rev. 4 (I, F), Industrialization, Commercialization and Sustainable A la International Tropical Timber Organization por el apoyo del proyecto ITTO Management of Ten Native Mexican Species project. PD385/05 Rev. 4 (I, F), Industrialización, Comercialización y Manejo Sostenible de Diez Especies Nativas Mexicanas. End of the English version

REFERENCIAS

American Section of the International Association for Testing Materials (ASTM). International Organization for Standardization (ISO). 1981. ISO 4469. 2007. ASTM 143-94. Standard Test Methods for Small Clear Determination of radial and tangential shrinkage. International Specimens of Timber. Annual Books of ASTM Standards. Section Organization for Standardization. Geneva, Switzerland. 2 p. four: Construction. Wood Vol. 4.10. pp. 20 – 51. Kretschmann, D. E. 2010. Mechanical properties of wood. In: Wood as an Blanco F., J., Fernando T. P., J. Tarcisio L., P. R. Gherardi H. y J. R. Moreira da Silva. engineering material. Wood Handbook. Chapter 5. Forest Products 2014. Caracterización de la madera joven de Tectona grandis L.f. Society. Madison, WI. USA. pp.1 – 46. plantada en Brasil. Madera y Bosques 20(1): 11-20. Kretschmann, D. E. and S. M. Kramer 2007. The role of earlywood and Cuevas D., H. R. 1988. Un criterio de selección y consideraciones de uso de la latewood properties on dimensional stability of loblolly pine. In: madera en construcción. Bosque 9(2): 71-76. Proceedings of the compromised wood workshop. 2007. January 29-30; Deutsches Institut für Normung (DIN). 2000. DIN 52 184. Prüfung von Holz. Wood Technology Research Centre, School of Forestry, University Bestimmung der Quellung und Schwindung. DIN-Taschenbuch 31. of Canterbury. Christchurch, New Zealand. pp. 215-236. Normen für Holz. DIN Deutsches Institut für Normung e.V. Beuth Oxford Forestry Institute. 1997. Prospect. The Wood Database. Version 2.1. Verlag GmbH. Berlin, Deutschland. pp. 61-64. Oxford, UK. s/p. Escobar, C., O., J. R. Rodríguez y J. A. Correa. 1993. Las maderas den Colombia Peng, M., Y. Ch. Ho, W. Ch. Wang, Y. H. Chui and M. Gong. 2012. Measurement – fichas técnicas. Universidad Nacional de Colombia – SENA. http:// of wood shrinkage in Jack pine using three dimensional digital www.unalmed.edu.co/~lpforest/html/fichastecnicas.html. (1 de image correlation (DIC). Holzforschung 66: 639-643. julio de 2014). Silva G., J. A., F. J. Fuentes T., R. Rodríguez A., P. A. Torres A., R. Lomelí M. G, Q. Forest Products Management Development Institute. 1998. The nature of Ramos J., C. Waitkus y H. G. Richter 2010. Fichas de propiedades wood and wood products. University of Minnesota and The Forest tecnológicas y usos de maderas nativas de México e importadas. Amaya Products Management Development Institute. Minneapolis, MN. Ediciones. Guadalajara, Jal., México. 207 p. USA. CD. Rom. s/p. Suchsland, O. 2004. The swelling and shrinking of wood. A practical technology Francis, J. K.1989. Tabebuia donnell-smithii Rose. USDA Forest Service, Southern primer. Forest Products Society. Madison, WI. USA. 189 p. Forest Experiment Station. SO-ITF-SM-25. New Orleans, LA. USA. 4 p. Torelli, N. and Z. Gorisek. 1995. Mexican tropical hardwoods – dimensional Glass, S. V. and S. L. Zelinka 2010. Moisture relations and physical properties of stability. HolzalsRoh- und Werkstoff 53: 277-280. wood. Chapter 4. In: Wood Handbook. Wood as an engineering material. Forest Products Society. Madison, WI. USA. pp. 1 –19.

68 Fuentes-Talavera et al., Perfil de estabilidad dimensional de las maderas...

69 ARTÍCULO / ARTICLE

EFECTO DE LAS MICROFIBRAS DE CELULOSA SOBRE PAPEL CON ALTO CONTENIDO DE FIBRA RECICLADA EFFECT OF CELLULOSE MICROFIBERS ON PAPER WITH HIGH CONTENTS OF RECYCLED FIBER

Néstor F. Robles M.1, Alma R. Saucedo C.1, Ezequiel Delgado F.1, Rubén Sanjuán D.1 y José Turrado S.1

RESUMEN

Los papeles que se producen con material fibroso reciclado pierden propiedades estructurales o tienen diferencias de calidad con respecto a productos similares elaborados con fibra virgen, lo cual se atribuye a la baja capacidad de enlace entre fibras, así como a su disminución del potencial de absorción de agua, lo que propicia la reducción de flexibilidad por endurecimiento de sus capas externas, y que, a su vez, disminuye la facultad de enlazado y la formación de puentes de hidrógeno; esto afecta negativamente a las propiedades de resistencia en la estructura del papel. En el presente trabajo se agregaron Microfibras de Celulosa (MFC) en la formulación de papel Kraft de mezcla de fibra virgen y reciclada (20 / 80 %, respectivamente) con el propósito de incrementar sus propiedades de resistencia. La producción de MFC se realizó mediante la oxidación de fibra de eucalipto (Eucalyptus camaldulensis) tratada con NaIO4 y NaClO2 y liberadas mecánicamente. Las MFC se adicionaron en concentraciones de 2.5, 5.0, 7.5 y 10.0 % en peso base seca; se utilizaron almidón catiónico (0.8 y 1.6 % w bs) como agente de retención y silicato de sodio como agente mordiente. Las variables de respuesta evaluadas fueron la porosidad del papel elaborado y la resistencia a la tensión, que al haberle agregado 10% de MFC, se incrementó en 36.8 %.

Palabras clave: Capacidad de enlace, Eucalyptus camaldulensis Dehnh., fibras recicladas, microfibras de celulosa, porosidad, resistencia a la tensión.

ABSTRACT

The papers that are produced with recycled fiber material loose structural properties or have quality differences with respect to similar products made from virgin fiber, which is attributed to the low binding capacity between fibers and their potential to decrease water absorption, which favors the reduction of flexibility for hardening of the outer layers of the fiber, and that, in turn, reduces the ability of binding, and the formation of hydrogen bonds; this adversely affects the strength properties of paper structure. In this experiment, Cellulose Microfibers (MFC) were added to the formulation of Kraft paper of virgin fiber mixture and recycled fiber (20-/ 80 %, respectively) in order to increase their resistance properties. MFC generation was performed by oxidation of Eucalyptus camaldulensis fiber and treated with NaIO4 NaClO2 and mechanically released. The MFC was added at concentrations of 2.5, 5.0, 7.5 and 10.0 % by weight dry basis; cationic starch (0.8 and 1.6 % w bs) was used as retention agent and sodium silicate as a mordant agent; and as response variables, the porosity of the paper produced and tensile strength were assessed, which when 10% MFC was added, it increased by 36.8 %.

Key words: Binding capacity, Eucalyptus camaldulensis Dehnh., recycled fibers, cellulose microfibrillated, porosity, tensile strength.

Fecha de recepción/date of receipt: 29 de marzo de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 29 de junio de 2014. 1 Departamento de Madera, Celulosa y Papel Ing. Karl Augustín Grellmann. Centro Universitario de Ciencias Exactas e Ingenierías. Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] Robles et al., Efecto de las microfibras de celulosa...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

La celulosa es el biopolímero más abundante de fuente renovable Cellulose is the most abundant biopolymer from a renewable en la naturaleza y posee características únicas que la hacen esencial source in nature and keeps unique characteristics that make it para la vida, ya que se presenta como fibra en un gran número essential for life, since it is present as a fiber in a great number de estructuras, además de que su aplicación es amplia, desde of structures, as well as having a very broad uses, which elementos de construcción hasta papeles especiales. La includes building structures up to special kinds of paper. The tendencia de investigación actual sobre fibras de celulosa se actual tendency of research about cellulose fibers is focused enfoca en los atributos de los materiales con dimensiones micro in the attributes of the materials with micro and nanometric y nanométricas, debido a su comportamiento estructural y dimensions, from its structural behavior and diverse applications aplicaciones diversas (Tejado et al., 2012). (Tejado et al., 2012).

Las propiedades del papel dependen fundamentalmente de Paper properties mainly depend upon the resistance of la resistencia de la fibra y el grado de enlazado en la red fiber and the degree in which the fiber net is intertwined, as fibrosa, además de la calidad de los enlaces entre estas. Para well as from the quality of bonds among them. In order to achieve que esos enlaces ocurran se necesita una fase líquida polar, en this bonds, it is necessary to have a polar liquid phase, in which lo que se usa el agua de manera regular. water is regularly used.

La industria papelera en México aprovecha 4.7 millones The paper industry in Mexico uses 4.7 million Mg of recycled de Mg de fibra reciclada, lo que representa 87 % de la fiber, which represents 87 % of the fibrous matter annually used for materia fibrosa utilizada por año para la producción de papel, paper production, an amount reported in Papel (2010). In cuota registrada en Papel (2010). En la fabricación de papel con the fabrication of paper with recycled fiber, the organic fines fibra reciclada destaca la presencia de finos orgánicos a outstand from the disintegration of the fiber, as well as a lower partir de la desintegración de la fibra, así como una menor capacidad bonding ability and low mechanical proprieties, and thus, de enlace y bajas propiedades mecánicas, por lo que, constantly is sought to include chemical products that strengthen constantemente, se recurre a la incorporación de productos the fibrous structure, weaker every time as a result of the continuous químicos que fortalezcan la estructura fibrosa, cada vez más débil, recycle processes. a partir de los continuos procesos de reciclado. Turrado et al. (2008) state that recycling demands previous Turrado et al. (2008) mencionan que el reciclado demanda hydration of the fiber to reduce damages by mechanical hidratar antes la fibra para reducir el daño por efecto effects during the disintegration of the material. The recycled mecánico durante la desintegración del material. Aunque fiber is hard to hydrate, since it has irreversible changes during dicho proceso es difícil, ya que esta experimenta cambios drying and when the cell wall is shrinked, pores get smaller, a irreversibles durante el secado y al compactarse la pared celular phenomenon known as “hornification”. The effect of this process se disminuye la apertura de los poros, fenómeno al que se le is shown in a smaller binding ability, which reduces considerably denomina “hornificación”. Su efecto se manifiesta en una menor the resistance of the fibrous net and, as a result, weak papers that capacidad de enlace, lo que reduce en forma considerable la if low resistance to tension. resistencia de la red fibrosa y da como resultado, papeles débiles de baja resistencia a la tensión. Somerville et al. (2004) stated how natural fibers are embedded in a polymeric matrix of hemicellulose, pectine and Somerville et al. (2004) indican cómo las fibras naturales lignine. The diameter of fibers varies from 15 to 35 μm; fibriles are son elementos embebidos en una matriz polimérica de made-up, mainly, by MFC and its average diameter is 40-100 nm hemicelulosas, pectinas y lignina. El diámetro de las fibras varía and they are constituted, mainly, by Nanofibers of Cellulose entre 15 - 35 μm; las fibrillas están compuestas, principalmente, (NFC) whose elements measure 2 to 10 nm in diameter and por MFC y su diámetro promedio es de 40-100 nm, y en, gran are structured, essentially, by crystalline parts with remains medida, están constituidas por Nanofibras de Celulosa (NFC), of amorphous zones (Tejado et al., 2012). Also, Taipale et al. cuyos elementos miden de 2 a 10 nm de diámetro y están (2010) revealed positive results from the addition of Cellulose estructurados, en esencia, de partes cristalinas con remanentes Microfibers (MFC) (10 %w) to structured paper with virgin fiber de zonas amorfas (Tejado et al., 2012). Asimismo, Taipale et al. of soft bleached wood, it reached an improvement of 17 % of (2010) dieron a conocer resultados positivos en la adición de tension resistance. The addition of 9 % of MFC increased

Microfibras de Celulosa (MFC) (10 %w) a papel estructurado 71 % the resistance to tension in a CTMP pulp of bleached colza con fibra virgen de madera blanda blanqueada con lo que se (González et al., 2012). alcanzó 17 % de mejora en la resistencia a la tensión. En tanto, la incorporación de 9 % de MFC incrementó 71 % la resistencia

71 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 a la tensión en una pulpa CTMP de colza blanqueada The MFC were obtained from fibers of bleached (González et al., 2012). eucalyptus pulp, which is subjected to two stages of oxidation. This reaction correlates with the parameters of temperature, pH Las MFC se obtuvieron a partir de fibras de celulosa de and concentration of the oxidizing agent (Liu et al., 2012). eucalipto blanqueada, las cuales se sometieron a dos etapas NaIO4 allows to get a cellulose substituted in carbons 2 and de oxidación. Dicha reacción se correlaciona con los parámetros de 3 (from the glucose ring) by aldehydic groups. The degree of temperatura, pH y concentración del agente oxidante (Liu et al., modification of the cellulose fiber caused by the oxidizing agent

2012). El NaIO4 permite producir una celulosa sustituida en los is quantitatively assessed by a potentiometric tritation (Tejado carbonos 2 y 3 (del anillo de glucosa) por grupos aldehídos. El et al., 2012); the reaction takes place without light in order grado de modificación de la fibra de celulosa causada por to avoid secondary effects; afterwards, a second oxidation el agente oxidante se evalúa cuantitativamente mediante occurs a second oxidation with NaClO2, in which the aldehydic titulación potenciométrica (Tejado et al., 2012); en ausencia groups are substituted by carboxylate groups. de luz para evitar reacciones secundarias y, posteriormente, se verifica una segunda oxidación con NaClO2, en la que los In this research study MFC were added as auxiliary to grupos aldehídos son sustituidos por grupos carboxilatos. improve the resistance properties of paper as it is structures with a high content of recycled Kraft fiber, which strengthens the En el presente trabajo de investigación se adicionaron MFC interactions among fibers, and a 36.8 % increment in tension como auxiliar para mejorar las propiedades de resistencia del papel resistance is obtained. al ser estructurado con un alto contenido de fibra reciclada Kraft, lo que fortalece las interacciones entre fibras, y se obtiene MATERIALS AND METHODS un incremento de 36.8 % en la resistencia a la tensión. Eucalyptus bleached virgin fiber was used to extract the MFC MATERIALES Y MÉTODOS by chemical treatments that involve sodium periodate

(NaIO4), sodium chlorite (NaClO2), sodium chloride (NaCl), Se utilizó fibra virgen blanqueada de eucalipto para extraer hydroxylamine hydrochloride (NH2OH·HCl), hydrochloric acid las MFC por los tratamientos químicos que involucran al (HCl), sodium hydroxide (NaOH), hydrogen peroxide (H2O2), peryodato de sodio (NaIO4), clorito de sodio (NaClO2), cloruro cationic starch (CA), sodium silicate, Kraft virgin and recycled de sodio (NaCl), clorhidrato de hidroxilamina (NH2OH·HCl), fiber and deionized water. ácido clorhídrico (HCl), hidróxido de sodio (NaOH), peróxido de hidrógeno (H2O2), almidón catiónico (CA), silicato de sodio, fibra virgen y reciclada Kraft y agua desionizada. Obtaining MFC

The first stage of oxidation of bleached eucalyptus fiber was Obtención de MFC made with NaIO4 in aqueous medium. 23 g dry fiber basis, 25 g

of NaIO4, 75 g of NaCl (as catalyst) and 1 117 mL of H2O were La primera etapa de oxidación de la fibra blanqueada de added to form a suspension. The oxidation was carried out by eucalipto se realizó con NaIO4 en medio acuoso. Se adicionaron constant stirring at room temperature, pH 4.7 and temperature

23 g base seca de fibra, 25 g de NaIO4, 75 g de NaCl absence of light. Once the reaction time was concluded (16 h) (Liu

(como catalizador) y 1 117 mL de H2O con lo cual se formó una et al., 2012), the mixture was filtered and washed with deionized suspensión. La oxidación se llevó a cabo mediante agitación water repeatedly to stop the reaction and remove excess oxidizing constante a temperatura ambiente, pH 4.7 y ausencia total de reagent. The concentration of the aldehyde groups was luz. Concluido el tiempo de reacción (16 h) (Liu et al., 2012), la determined when tritation was made with 1 g of the sample. In mezcla se filtró y se lavó con agua desionizada en repetidas the second oxidation stage, 10.73 g of NaClO2, 4.03 g of H2O2 ocasiones para detener la reacción y eliminar el exceso de solution at 15 % (buffer solution) and 1 100 mL of deionized reactivo oxidante. La concentración de los grupos aldehídos water were added. The reaction was kept stirring and at pH se determinó al titular 1 g de muestra. En la segunda etapa 5 by eventually adding NaOH during the reaction time, 20 h. de oxidación se adicionaron 10.73 g de NaClO2, 4.03 g de The degree of modification was 6 mmol of carboxylate groups una solución de H2O2 al 15 % (solución estabilizadora) y 1 100 mL per gram of cellulose. The reaction was ended to stabilize pH. de agua desionizada. La reacción se mantuvo en agitación y con un pH de 5 al agregar, eventualmente, NaOH durante el tiempo de reacción, 20 h. El grado de modificación fue Preparing the fibrous suspension de 6 mmol de grupos carboxilato por gramo de celulosa. La reacción terminó al estabilizarse el pH. The virgin and recycled Kraft fibers were disintegrated in a hydrapulper and purified in a 0.15 mm mesh separately. The mixture of such fiber (20 / 80 %, respectively), was homogenized

72 Robles et al., Efecto de las microfibras de celulosa...

Preparación de la suspensión fibrosa and refined (fibrilation development) to 340 mL °CSF by using a Jokro mill according to the ISO 5264/3 regulation. The degree of Las fibras virgen y recicladas Kraft fueron desintegradas en development of the fiber was determined by the drainageability hidrapulper y depuradas en malla de 0.15 mm por separado. of the pulp (Freeness Pulp) by means of the Canadian Standard La mezcla de dicha fibra (20 / 80 %, respectivamente), se Method (T-227 om 09) (TAPPI, 2014). homogenizó y refinó (desarrollo de fibrilación) a 340 mL °CSF mediante un molino tipo Jokro de acuerdo a la norma Experimental Design ISO 5264/3. El grado de desarrollo de la fibra se determinó mediante la drenabilidad de la pulpa (Freeness Pulp) por medio del A multifactorial design without replications was selected in Canadian Standar Method (T-227 om 09) (TAPPI, 2014). which tension resistance and porosity were taken as response variables. The controlled variables were MFC concentration, Diseño Experimental 2.5, 5, 7.5 and 10 % (w/w) and CA concentration, 0.8 and 1.6 % (w/w). The constant factors were: 4 % reaction consistency, El trabajo de investigación se hizo con un diseño multifactorial 0.1% sodium silicate, 35 °C as temperature, 3 minutes of reaction no replicado, en el cual se consideraron como variables de time and the utilized fibrous mix. The experiment was carried respuesta: resistencia a la tensión y porosidad. Las variables out at random with one replication. The resulting data were controladas fueron la concentración de MFC, 2.5, 5, 7.5 y 10 % statistically analyzed by an analysis of variance (ANOVA), (w/w) y concentración de CA, 0.8 y 1.6 % (w/w). Los factores which was generated when the Statgraphics centurion software constantes incluyeron una consistencia de reacción de 4 %; tools were applied (Statpoint Technologies, 2006). 0.1 % concentración de silicato de sodio; temperatura de 35 °C; tiempo de reacción, 3 min; y la mezcla fibrosa utilizada. La Laboratory sheets in TAPPI former experimentación se realizó en forma aleatoria, con una réplica. Los datos obtenidos se analizaron estadísticamente por análisis The formation of sheets was made at random. The sheets that de varianza (ANOVA). El análisis del ANOVA se generó al were formed were 80 g m-2. The fibrous suspension was fitted to aplicar las herramientas del software Statgraphics centurion the 4 % consistency and was kept in motion. Products were added (Statpoint Technologies, 2006). in a sequence. The MFC, CA and sodium silicate were added thus, with a reaction time of 3 min between each addition; temperature Hojas de laboratorio en formador TAPPI and stirring speed were kept constant (Figure 1).

La formación de hojas se efectuó en orden aleatorio, y fueron The sheets were pressed in moisture for 4.5 min at 275.8 kPa de 80 g m-2. La suspensión fibrosa se ajustó a la consistencia de and they were put to dry for 24 h. Sheets were prepared too 4 %, y se mantuvo en agitación; se adicionaron los productos without the aggregation of products to assess the tension en forma secuencial. La agregación de MFC, de CA y de resistance developed by the fiber. silicato de sodio, respectivamente, con tiempo de reacción de 3 min entre cada adición; la temperatura y la velocidad de Assessment of properties agitación permanecieron constantes (Figura 1). Once the sheets were formed, they were conditioned at 23 °C Las hojas fueron prensadas en húmedo durante 4.5 min a and 50 % RH for sampling and assessment under the TAPPI 275.8 kPa y se secaron al aire durante 24 h. Se elaboraron T-205 sp-02 y T-402 sp-03 regulations, respectively; the hojas sin la adición de productos para evaluar la resistencia a paper properties were assessed according to the T-494 om-06 la tensión desarrollada por la fibra. tension index and to the T-460 om-11 for porosity.

Evaluación de propiedades RESULTS AND DISCUSION

Las hojas una vez formadas se acondicionaron a 23 °C y 50 % The MFC production was analytically estimated by the HR para muestreo y evaluación bajo las normas TAPPI T-205 availability of carboxylate groups to a relation of 24 mmol g-1 sp-02 y T-402 sp-03, respectivamente; las propiedades del cellulose ascribed to the oxidation process, which increased in papel fueron evaluadas de acuerdo al índice de tensión T-494 35 % in regard to the initial value. Through mechanical dispersal om-06 y a la porosidad T-460 om-11. the microfibers present in the cell wall were released. To estimate the characteristics of MFC, a polymeric net was formed.

73 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 1. Esquema de adición de Microfibras de Celulosa (MFC). Figure 1. Cellulose Microfibers (MFC) addition scheme.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Figure 2 shows the MFC net at 100x, which reveals that some materials or long fibers are kept intact; however, the largest La producción de MFC se estimó analíticamente mediante la visible fraction of the net is made up by other of smaller size in disponibilidad de grupos carboxilatos a una relación de regard to the original fiber. 24 m m o l g -1 de celulosa atribuidos al proceso de oxidación, lo que incrementó en 35% esta relación del valor inicial. Mediante Figure 3 shows a greater amplification of the MFC polymeric dispersión mecánica se liberaron las microfibras presentes en la net, which sustains the availability of fibrillated material, as well as pared celular. Para estimar las características de las MFC se that exposed from the polymeric net of the fiber for the formó una red polimérica. application in this paper.

Figura 2. Micrografía de la red de MFC a 100x (SEM). Figure 2. Micrograhy of the MFC net at 100x (SEM).

74 Robles et al., Efecto de las microfibras de celulosa...

Figura 3. Micrografía de la red de MFC a 250x (SEM). Figure 3. Micrograhy of the MFC net at 250x (SEM).

La Figura 2 muestra la red de MFC a 100x, la cual evidencia For the aim of this work, it was estimated that the MFC that que algunos materiales o fibras largas permanecen intactos; were produced allow the achievement of an estimated application. sin embargo, la mayor fracción visible de la red está constituida por otras de menor dimensión, en función a la fibra original. In regard to the addition of MFC into the structure of paper, the results of the assessments are listed in Table 1. La Figura 3 muestra una mayor magnificación de la red polimérica de MFC, lo que sustenta la disponibilidad de In the previous data it can be observed that the resistance material fibrilado, así como lo expuesto desde la red polimérica to tension becomes greater in regard to the addition of MFC de la fibra para la aplicación en el presente trabajo. and an optimum is reached with 7 % of MFC and 0.8 % of CA, which later declines when the aggregation increases. The Para el alcance de este estudio se estimó que las MFC numbers of the resistance that were achieved after the addition generadas permiten lograr la aplicación estimada. of MFC and 1.6 % of CA increase in a proportional way.

Respecto a la incorporación de MFC en la estructura del When analyzing the increments that came from the addition papel, los resultados de las evaluaciones se reúnen en el Cuadro 1. of MFC and take as a basis the value of resistance from CA, as shown in Table 1, the per cent difference was determined En los datos anteriores se observa que la resistencia a la (Figure 4) and it can be seen that 7.5 % of MFC, the increment tensión se hace mayor en función de la adición de MFC was 3.48 % and 0.8 % CA, and 10 % MFC, the per cent was y se alcanza un óptimo con 7 % de MFC y 0.8 % de CA; 36.8 % and 1.6 % CA. Results are coincidental with a tendency posteriormente decae, al aumentar la agregación. Los valores de described by some authors (González et al., 2012; Missoum et al., resistencia alcanzada con la adición de MFC y 1.6 % de 2013; Taipale et al., 2010), who quote that the resistance to CA se incrementan en forma proporcional. tension directly gets higher in regard to the increment in the concentration MFC.

The study tests that refer to the paper without any product showed resistance values of 47.26 kNm kg-1 with a standard deviation of 1.33 and a porosity of 6.9 s100 mL-1 with 0.5 of standard deviation. This assessment only considers the resistance accomplished by the fiber.

75 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 1. Índice de tensión y porosidad. Table1. Tension index and porosity.

Índice de Tensión Porosidad Índice de Tensión Porosidad MFC Adición de CA, 0.8 % Adición de CA 1.6 % % kNm kg-1 s s 100 mL-1 s kNm kg-1 s s100 mL-1 s

0 51.25 2.14 7.13 1.86 51.85 1.63 7.46 0.38

2.5 59.34 1.27 15.06 0.79 52.78 0.46 12.06 2.72

5.0 61.11 1.84 11.06 1.16 54.87 1.04 7.13 0.5

7.5 69.11 2.66 14.6 1.23 64.08 2.18 17.33 2.9

10.0 59.53 2.27 9 0.62 70.96 1.09 21.33 2.54 CA = almidón catiónico. CA = cationic starch

Al analizar los incrementos derivados del suministro de MFC Resistance properties are affected by the addition of CA y tomar como base el valor de la resistencia que proporciona and even more by MFC; however the first one is necessary to el CA (Cuadro 1), se calculó la diferencia porcentual (Figura 4), reinforce the impact of MFC, since it acts as a retention agent. y se advierte que a 7.5 % de MFC, fue de 34.8 % y 0.8% de CA, y a 10 % de MFC, el alcanzado fue de 36.8 % y de 1.6 % When analyzing the cutting line of the tests subjected to CA. Los resultados coinciden con una tendencia descrita por tension resistance, it is acknowledged that with 100 % fibers algunos autores (González et al., 2012; Missoum et al., 2013; and 1.6 % CA, the structure of paper is released (Figure 5). Taipale et al., 2010), quienes indican que la resistencia a la For a 2.5 % MFC and 0.8 % CA, fibers show a cut and release tensión se hace mayor directamente a medida que lo hace la among fibers (Figure 6), while from the addition of 10 % MFC and concentración de las MFC. 1.6 % CA (Figure 7), a cut is observed on the fibers.

Figura 4. Incremento porcentual en la resistencia a la tensión por MFC. Figure 4. Percentage increment in the resistance to tension by MFC.

76 Robles et al., Efecto de las microfibras de celulosa...

Las probetas de estudio correspondientes al papel elaborado sin Porosity at the highest impact point was achieved when producto presentaron valores de 47.26 kNm kg-1 de resistencia addition was 5 % MFC in both concentrations of CA. con una desviación estándar de 1.33 y porosidad de 6.9 s100 mL-1 con desviación estándar de 0.5. Esta evaluación contempla la resistencia alcanzada por la fibra, exclusivamente.

Las propiedades de resistencia se afectan por la adición del CA y más aún por las MFC; sin embargo, se hace necesaria la aplicación de CA para que se refuerce el impacto de las MFC, ya que este funge como agente de retención.

Al analizar la línea de corte de las probetas sometidas a la resistencia a la tensión se reconoce que con fibras 100 % y 1.6 % CA la estructura del papel se destraba (Figura 5). Para la 2.5 % MFC y 0.8 %, de CA las fibras muestran un corte y desprendimiento entre fibras (Figura 6), mientras que para la adición de 10 % de MFC y 1.6 % de CA (Figura 7), se observa corte de fibras.

La porosidad el punto de mayor impacto se alcanzó en la adición del 5 % MFC en ambas concentraciones de CA.

La porosidad es considerada como uno de los parámetros estructurales más relevantes y que incide sobre las propiedades de Figura 6. Micrografía de 2.5 % MFC (0.8 % CA) a 2.5x. uso del papel. Su evaluación permite determinar el entrelazamiento Figure 6. Micrograhy of 2.5 % MFC (0.8 % CA) at 2.5x. entre fibras; un papel que ha desarrollado capacidad de enlace aumenta su resistencia y el valor del tiempo en la porosidad se incrementa, lo que indica que está cerrado y que las fibras, al estar unidas, obstruyen el paso del aire. Así, los valores de porosidad son bajos y la propiedad de resistencia alcanza cifras más altas.

Figura 7. Micrografía de 10 % MFC (1.6 % CA) a 2.5x. Figure 7. Micrograhy of 10 % MFC (1.6 % CA) at 2.5x.

Figura 5. Micrografía de 0 % MFC (1.6 % CA) a 2.5x. Figure 5. Micrograhy of 0 % MFC (1.6 % CA) at 2.5x.

77 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La combinación óptima en el intervalo de trabajo para Porosity is considered one of the most important structural elevar la resistencia a la tensión en 20 %, aproximadamente, y parameters and that acts upon the properties of paper use. no generar gran impacto en la porosidad (55 %) corresponde The assessment of this property allows to determine the way a 0.8 % de CA y 5 % de MFC; incrementos superiores resultan fibers intertwine; a paper that has developed the ability to de aumentar la concentración de MFC, cuestión que afectaría interlace increases its resistance and its time value in porosity a esta última de forma considerable. also does, which means that it is closed and that fibers, as they are bonded, obstruct air pass. Therefore, the values of porosity are low CONCLUSIONES and the resistance property records higher numbers. The optimum combination in the range of work to raise tension Las imágenes mostraron cómo se comportan las fibras de las resistance in about 20 % and not to produce a severe impact probetas sometidas a tensión, las cuales indican que la mayor on porosity (55 %) is 0.8 % CA and 5 % MFC; greater increments resistencia fue de 36.8 %, es mayor a la alcanzada por las are the result of increasing the concentration of MFC, a probetas del papel sin MFC. Esto se atribuye al rompimiento condition that would affect the latter considerably. de las fibras, lo cual soporta el impacto de la incorporación de las MFC como auxiliar en la mejora de propiedades de resistencia a la tensión en fibra reciclada. CONCLUSIONS

La porosidad de las probetas benefició en 5 % MFC, ya que Images showed hoy the fibers of the tests behave when presentó baja resistencia al paso del aire. subjected to tension, which indicate that the greatest resistance was 36.8 %, which is the highest number ever reached by Los resultados indican que el procedimiento planteado para the paper tests without MFC. This is attributed to the breaking la obtención de MFC y la adición a la estructura del papel of fibers which sustain the impact of adding MFC as auxiliary in son viables para las condiciones de este trabajo. the improvement of the properties of tension resistance in the recycled fiber. Un análisis de ANOVA reveló que los factores de la adición de MFC y de CA e interacción tienen un efecto significativo en la The porosity of tests helped in 5 % MFC, since it showed low propiedad de resistencia a la tensión. resistance to the pass of the air.

Results indicate that the stated procedure to obtain MFC REFERENCIAS and the addition to the structure of paper are viable for the González, I., F. Vilaseca, E. Franco, J. Puig, J. Fládez, M. Alcalá y P. Mutjé. 2012. conditions described in this paper. Efecto de la celulosa microfibrilada procedente de la paja de arroz sobre el comportamiento papelero de una suspensión de pasta An ANOVA analysis revealed that the factors of the MFC CTMLP de colza. ABTCP International Pulp and Paper Congress and and CA addition and their interaction have a significant effect VII IberoAmerican Congress on Pulp and Paper Research, Volume 45. Sao Paulo, Brasil. pp. 1-6. in the resistance to tension property. Liu, X., L.Wang, X. Song, H. Song, J. R. Zhao and S. Wang. 2012, A kinetic model for oxidative degradation of bagasse pulp fiber by sodium End of the English version periodate: Carbohyd. Polym. 90: 218-223. Missoum, K., F. Martoïa, M. N. Belgacem and J. Bras. 2013, Effect of chemically modified nanofibrillated cellulose addition on the properties of fiber-based materials. Ind. Crop. Prod. 48: 98-105. Papel. 2010. Programa de desarrollo sustentable de la industria 2011-2016. Comisión de Imagen, Comunicación y Estrategia Pública CNICP. México, D. F. México. pp. 49-56. Somerville, C., S. Bauer, G. Brininstool, M. Facette, T. Hamann, J. Milne, E. Osborne, A. Paredez, S. Persson, T. Raab, S. Vorwerk and H. Youngs. 2004. Toward a systems approach to understanding plant cell walls. Science 306: 2206-2211. Statpoint Technologies. 2006. Statgraphics centurion Ver. XV. Warrenton, VA. USA. s/p. Tejado, A., M. N. Alam, M. Antal, H. Yang and T. M. Ven. 2012. Energy Taipale, T., M. Österberg, A. Nykänen, J. Ruokolainen and J. Laine. 2010. requirements for the disintegration of cellulose fibers into cellulose Effect of microfibrillated cellulose and fines on the drainage of Kraft nanofibers. Cellulose 19: 831-842. pulp suspension and paper strength. Cellulose, 17: 1005-1020. Turrado, J., A. R. Saucedo, J. Ramos y M. L. Reynoso. 2008. Comportamiento Technical Association of the Pulp and Paper Industry (TAPPI). 2014. T-227 om 09. de la fibra de celulosa reciclada en el proceso de hidratación. Freeness of pulp. Canadian Standar Method. Norcross, GA. USA. Información Tecnológica 9: 129-136. “https://mail.inifap.gob.mx/owa/redir.aspx?C=a54679cc47854f4f8d fbc384af3d2e75&URL=http%3a%2f%2ftappi.micronexx.com”http:// tappi.micronexx.com. (13 de enero de 2014)

78 Robles et al., Efecto de las microfibras de celulosa...

79 ARTÍCULO / ARTICLE

EFECTO DE LAS PROPIEDADES EDÁFICAS Y EL CONTENIDO NUTRIMENTAL FOLIAR SOBRE EL CRECIMIENTO DE TECA EFFECT OF THE EDAPHIC PROPERTIES AND FOLIAR CONTENT OF NUTRIENTS ON THE GROWTH OF TEAK TREES

Eduardo Salcedo Pérez1, Alina Luisa Ypushima Pinedo1, Ricardo González Cruz1, Juan Francisco Zamora Nátera2, Ramón Rodríguez Macías2, Rufo Sánchez Hernández3

RESUMEN

Se evaluó el efecto de las propiedades edáficas y del contenido nutrimental foliar en el crecimiento de árboles de teca con 2 años de edad en el municipio Ruiz, Nayarit. Se eligieron tres sitios dentro de una plantación y se analizaron física y químicamente las muestras de suelo; también se determinó el porcentaje de minerales en hojas de los estratos superior e inferior del dosel, colectados en cuatro distintas épocas del año. Los resultados se correlacionaron con la altura total y el diámetro del tallo. El sustrato franco arenoso con poca materia orgánica influyó en la disminución de la capacidad de intercambio catiónico (CIC) y ocasionó una reducción en la concentración de nutrientes del suelo y en las hojas; todo ello derivó en un menor desarrollo tanto en la altura, como en el diámetro. El porcentaje de arcilla en el suelo se relacionó con el aumento del diámetro (r= 0.8378), las hojas superiores tuvieron mayores porcentajes de N, P y K (2.26, 0.19 y 0.63 % respectivamente) y en las inferiores hubo más Ca; se registró variación estacional en la cantidad de Ca, Cu, Fe, Mg y Mn; fue más elevada en época seca. En cambio, el Zn se favoreció durante las lluvias; N, P y K se mantuvieron constantes todo el año; K y P incidieron de manera positiva en el crecimiento de teca.

Pa l a b ra s cl a v e s : Hojas, nutrimentos, nutrición vegetal, plantaciones forestales, suelo forestal, Tectona grandis L. f.

ABSTRACT

The effect of the edaphic properties and of the foliar content of nutrients on the growth of 2-year old teak trees in the municipality of Ruiz, Nayarit, was assessed. Three sites within a plantation were chosen, and soil samples were physically and chemically analyzed; besides, the percentage of minerals in the leaves of the upper and lower strata of the canopy, collected at four different times of the year, was determined. The results were correlated with the total height and the stem diameter. The sandy, loamy substratum with little organic matter had an impact on the reduction of the cationic exchange capacity (CEC) and caused a reduction in the concentration of nutrients in the soil and the leaves; all this derived in a reduced development both in height and in diameter. The percentage of clay in the soil was related to the increase in diameter (r= 0.8378); the upper leaves had higher percentages of N, P and K (2.26, 0.19 and 0.63 % respectively), and in the lower leaves there was more Ca; a seasonal variation in the amounts of Ca, Cu, Fe, Mg and Mn was registered; these increased during the dry season. On the other hand, Zn was favored during the rains; N, P and K kept constant through the year. K and P had a positive influence on teak growth.

Key words: Leaves, nutrients, vegetal nutrition forest plantations, forest soil, Tectona grandis L. f.

Fecha de recepción/ date of receipt: 7 de abril de 2014; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 27 de junio de 2014. 1 Departamento de Madera Celulosa y Papel, Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agrícolas, Universidad de Guadalajara. 3 División Académica de Ciencias Agropecuarias, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco de Agronomía. Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

En los últimos años se ha presentado un considerable incremento In recent years, interest in producing tropical woods to be used as en el interés por producir maderas tropicales para su utilización raw material in decoration and in the manufacture of furniture como materia prima en la decoración y la fabricación de with a high commercial value has increased considerably (OIMT, muebles de alto valor comercial (OIMT, 2012. La teca (Tectona 2012). Teak (Tectona grandis L. f.) belongs to the Berbenaceae grandis L. f.) pertenece a la familia Berbenaceae y, actualmente, family, and it is currently considered one of the species of es considerada como una de las especies del trópico con mayor the tropic with the highest timber value (Verhaegen et al., 2010), importancia maderable (Verhaegen et al., 2010), ya que su because its wood has a large degree of dimensional stability, natural madera tiene alta estabilidad dimensional, durabilidad natural y durability and resistance against fungi and insects like termites resistencia contra hongos e insectos como las termitas (Kokutse, (Kokutse, 2004; Miranda et al., 2011); it is native to the dry, 2004; Miranda et al., 2011); es originaria de los bosques secos humid deciduous forests of Burma, Laos, Philippines, Thailand y húmedos deciduos de Birmania, Laos, Filipinas, Tailandia y and certain parts of India (Tewari, 1992; Miranda et al., 2011). algunas partes de la India (Tewari, 1992; Miranda et al., 2011). The increasing demand of it has brought about a reduction of El aumento en su demanda ha originado una reducción en natural forest supplies (Briscoe, 1995; Anantha, 2006), and its los suministros de bosques naturales (Briscoe, 1995; Anantha, cultivation has spread in many countries, so that it is practiced 2006), y su cultivo se ha extendido en numerosos países, de today in almost all the countries of Central America (Costa Rica, tal manera que hoy en día se practica en casi toda América Honduras and Pa n a m a ) (Chávez and Fonseca, 1991). In Mexico, In Central (Costa Rica, Honduras y Panamá) (Chávez y Fonseca, 1991). Mexico, only 1.6% of the area is intended for commercial forest En México, solo 1.6 % de la superficie se destina a las plantations, where teak is also included commercial teak plantaciones forestales comerciales, en las que también se forest plantations (FAO, 2009), located mainly in the states incluye la teca (FAO, 2009), y se ubican, principalmente, en los of Campeche, Chiapas, Nayarit, Tabasco and Veracruz estados de Campeche, Chiapas, Nayarit, Tabasco y Veracruz (Conafor, 2005). (Conafor, 2005). There is great interest in increasing the yield of T. grandis Hay un gran interés por incrementar el rendimiento de in as little time as possible, and various technologies including T. grandis en el menor tiempo posible y para ello se han drip irrigation and fertilization have been implemented implementado tecnologías como riego por goteo y fertilización, for this purpose (Sima, 2010). In this respect, Afif et al. (2009) entre otras (Sima, 2010). Al respecto, Afif et al. (2009) señalan point out that the success of sustainable forestry lies in the efficient que el éxito de la silvicultura sostenible radica en el eficiente recycling of nutrients, which depends to a large extent on such reciclaje de nutrimentos, que depende en gran medida, characteristics of the substratum as the percentage of organic de características del sustrato como el porcentaje de matter, the mineralization dynamics, and the pH, texture and materia orgánica y su dinámica de mineralización, el pH, la effective depth. textura y la profundidad efectiva. When the climate conditions are homogenous, many regional Cuando las condiciones climáticas son homogéneas, studies focus on estimating the influence of the edaphic (physical and muchos estudios regionales se enfocan en estimar la chemical) properties on the productivity; on the other hand, the influencia de las propiedades edáficas (físicas y químicas) sobre foliar analysis is considered to be of great use to relate the soil la productividad; por otro lado, el análisis foliar se considera to the nutritional status of the trees (Afif et al., 2009). In this muy útil para relacionar al suelo con el estado nutricional sense, Correndo and García (2012) point out that it would be del arbolado (Afif et al., 2009). En este sentido, Correndo very helpful to evaluate the plants using precision agricultural y García (2012) señalan que puede ser muy útil evaluar las technologies to diagnose the needs of the crops; however, it is plantas con ayuda de tecnologías agrícolas de precisión important to take into account that these do not replace but are usadas para diagnosticar las necesidades de los cultivos; no complementary to the edaphic study or other diagnose tools. obstante es importante tener en cuenta que no reemplazan el estudio edáfico y otras herramientas de diagnóstico, sino que There are several procedures for interpreting the results of son complementarias. the assessment of the vegetal tissue; nevertheless, in Mexico there are no records regarding the nutritional requirements of most Existen varios procedimientos para interpretar los resultados commercial tropical trees, both endemic and recently introduced de la evaluación del tejido vegetal, sin embargo, en México (López and Estañol, 2007). Although some knowledge of no hay antecedentes sobre requerimientos nutrimentales certain nutritional aspects of teak has been generated, para la mayoría de los árboles tropicales comerciales, tanto additional information still needs to be obtained. In the national endémicos como de reciente introducción (López y Estañol, territory, teak plantations are relatively young (under 20 years 2007). A pesar de que se ha generado conocimiento sobre of age) and they occupy an increasingly larger forest surface;

81 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 aspectos nutrimentales de teca, aún es necesario obtener an increase from 141 has in 2001 to an accumulated total of información adicional sobre el particular. En el territorio nearly 20 000 has in 2013 has been registered; this represents nacional las plantaciones son relativamente jóvenes (menores a 20 more than 12 % and the replacement of other native species which años) y ocupan cada vez más superficie forestal; se registra un now occupy smaller areas (Conafor, 2013). aumento de 141 ha en 2001, a un total acumulado para 2013 de casi 20 000 ha, lo cual representa más de 12 % y sustituye In young teak plantations of Campeche, Sima (2010) observes a otras especies nativas que registran áreas más pequeñas. a relationship between the development and the soil

(Conafor, 2013). concentrations of EC (electric conductivity), NO3, K, Cu, and Ca, and points out that the percentage of nutrients in the En plantaciones de teca jóvenes de Campeche, Sima (2010) foliage surpass the levels of sufficiency considered by Drechsel consigna una relación entre el desarrollo y la concentración and Zech (1991). de CE (conductividad eléctrica), NO3, K, Cu, y Ca en el suelo, y señaló que el porcentaje de nutrimentos en el follaje fue The objective of this work was to relate the physical and superior a los niveles de suficiencia que consideran Drechsel chemical properties of the soil, as well as the foliar content of y Zech (1991). nutrients of 2 year old T. grandis trees, to growth in height and stem diameter. El objetivo del presente trabajo consistió en relacionar las propiedades físicas y químicas del suelo, así como el contenido MATERIALS AND METHODS nutrimental foliar de árboles con 2 años de T. grandis con el crecimiento (altura y diámetro del tallo). Study area MATERIALES Y MÉTODOS This research was carried out in the municipality of Ruiz, in the north central region of Nayarit, which has a warm subhumid Área de estudio climate with summer rains (June through September) that range between 979 and 2 170 mm, August being the month with El trabajo se realizó en el municipio Ruiz, que se sitúa en la the highest average precipitation (Inafed, 2009). The soils have región norte-centro de Nayarit; su clima corresponde al cálido a slope of less than 4 %; their texture is sandy loamy, and subhúmedo, con lluvias en verano (junio a septiembre), que the values of their pH range between 5.3 and 6.1. fluctúan entre 979 y 2 170 mm, y agosto es el mes con mayor precipitación promedio (Inafed, 2009). Los suelos presentan A 2 year old teak plantation with a surface of 50 has una pendiente menor a 4 %; su textura es franco arenosa y los was selected; its location corresponds to the geographical valores de pH oscilan de 5.3 a 6.1. coordinates 22° 10’- 21° 52’ N and 104° 47’- 105° 14’ W; the mean altitude is 30 m. The topological arrangement of the Se seleccionó una plantación de teca de dos años de plantation corresponds to that of the actual framework, with a edad con una superficie de 50 hectáreas; su localización spacing of 3 x 3 m between specimens. corresponde a las coordenadas geográficas 22° 10’- 21° 52’ N y 104° 47’- 105° 14’ O; la altitud media es de 30 m. El arreglo topológico de la plantación corresponde al de marco real, con Sample collection un espaciamiento entre especímenes de 3 x 3 m. Three sites were selected within the plantation area, each with 50 trees; the criterion for choosing them was that the Obtención de las muestras size of the individuals should be unequal. The growth variables were measured in all the specimens of each site. For the foliar Dentro de la zona de plantación se eligieron tres sitios, cada uno analysis, the experimental design was completely randomized, con 50 árboles; el criterio para su elección consistió en que el with a factorial arrangement of 4 x 3 x 2, where the first factor was tamaño de los individuos fuera contrastante. Las variables de the sampling dates; the second, the sampling sites, and the third, the crecimiento se midieron en la totalidad de los ejemplares vertical (upper and lower) distribution of the leaves. The height de cada lugar. Para el análisis foliar el diseño experimental and stem diameter were measured and the leaves were collected fue completamente al azar con arreglo factorial de 4 x 3 x 2, on four different dates (December, April, July and October). en el cual, el primer factor correspondió a las fechas de The leaves were collected from 10 individuals located at the muestreo; el segundo, a los sitios, y el tercero, a la distribución center of each site in order to obtain young organs (upper vertical de las hojas (superior e inferior). La medición de la altura stratum) and mature organs (lower stratum) and they were y el diámetro de tallo, así como la obtención de hojas se prepared for assessment with the methodology proposed by hicieron en cuatro fechas (diciembre, abril, julio y octubre). Las Alcántar and Sandoval (1999). The diameter was measured

82 Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido... hojas se colectaron en 10 individuos ubicados en la parte central at the stem base (3 cm on the ground) with a digital Vernier de cada sitio, para obtener órganos jóvenes (estrato superior), caliper; the height of the plant, with a flexometer for the first two y maduros (estrato inferior) y se prepararon para su evaluación individuals registered and a graduated (cm) clinometer for the según la metodología propuesta por Alcántar y Sandoval subsequent individuals. (1999). El diámetro se obtuvo en la base del tallo (3 cm sobre el terreno) con vernier digital; la altura de la planta, con un Soil characterization flexómetro para los dos primeros registros y uno estadal graduado (cm) para los subsecuentes. At the beginning of the experiment, soil was collected from each plot, at a depth of 40 cm and its characteristics were Caracterización del suelo determined as follows: the texture, using the Buoyoucos hydrometer technique; the pH, with a potentiometer Orion Al inicio del experimento se colectó suelo de cada parcela, a 40 cm research 301 Analog Bench pH Meter, using a 1:2 soil/water de profundidad, y a partir de ello, se determinó la textura suspension; the electric conductivity, with a Hanna Instruments (con la técnica del hidrómetro de Bouyoucos), el pH (con un HI 2316 conductimeter; the amount of organic matter, potenciómetro Orion research 301 Analog Bench pH, con una using the method of Walkley and Black (1934), and the cation suspensión suelo: agua (1:2)); la conductividad eléctrica (se exchange capacity, utilizing the ammonium acetate procedure, utilizó un conductímetro Hanna Instruments HI 2316), la cantidad all of this according to the methods described in the NOM-021- de materia orgánica (según la metodología de Walkley y Black SEMARNAT-2000 norm (Semarnat, 2002). (1934) y la capacidad de intercambio de cationes (de acuerdo con el procedimiento de acetato de amonio), todo ello, con base Leaf content of nutrients en los métodos descritos en la NOM-021-SEMARNAT-2000 (Semarnat, 2002). The foliar percentage of calcium (Ca), copper (Cu), iron (Fe), magnesium (Mg), manganese (Mn), potassium (K) and zinc Contenido nutrimental en las hojas (Zn) was determined by atom absorption spectroscopy using a Varian AA240FS spectrometer; humid digestion was applied with

Se determinó el porcentaje foliar de: calcio (Ca), cobre (Cu) HNO3 (1:1) and HCl (1:1). The phosphorus (P) percentage was hierro (Fe), magnesio (Mg), manganeso (Mn) potasio (K) y zinc calculated with the ammonium molybdovanadate method using (Zn), por medio de espectroscopía de absorción atómica, con a LaboMed.inc.® Spectro 23 RS UV/visible spectrometer. The un espectrofotómetro Varian AA240FS; se aplicó digestión húmeda content of nitrogen (N) both in the soil and in the leaves was con HNO3 (1:1) y HCl (1:1). El fósforo (P) se obtuvo con el método quantified using the Kjeldahl method. de molibdovanadato de amonio con un espectrofotómetro ultravioleta/visible LaboMed.inc.® Spectro 23 RS. La cantidad The information was subjected to a variance analysis de nitrógeno (N), tanto para el suelo como para las hojas, se (ANOVA), multiple-range means comparison tests (P<0.05) and cuantificó por método Kjeldahl. correlation analyses for which the Statgraphics Plus package was used (Statistical Graphics Corp., 1994-1999). La información se sometió a un análisis de varianza (ANOVA), pruebas de comparación de Medias de Rangos Múltiples RESULTS AND DISCUSSION (P<0.05) y análisis de correlación, para los cuales se utilizó el paquete Statgraphics Plus (Statistical Graphics Corp., 1994-1999). Edaphic characterization RESULTADOS Y DISCUSIÓN The edaphic variables of the sites showed differences in some of their physical and chemical properties, which render them Caracterización edáfica unequal (Table 1).

Las variables edáficas de los sitios mostraron diferencias en algunas de sus propiedades físicas y químicas, que los hacen contrastantes (Cuadro 1).

83 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 1. Propiedades físicas y químicas de los sitios donde se estableció la plantación de Tectona grandis L. f. Características Sitio 1 Sitio 2 Sitio 3 Arena (%) 41 67 46 Arcilla (%) 34 16 30 Limo (%) 25 17 24 Textura Franco arcilloso Franco arenoso Franco areno - arcilloso pH 5.7 5.8 5.4 CE (dS m-1) 0.51 0.54 0.59 MO (%) 3.5 2.4 3.1 CIC (meq100g-1) 35.3 19.2 31.2 P (cmol(+)L-1) 18 21 42 Ca (cmol(+)L-1) 26.74 21.5 22.6 Mg (cmol(+)L-1) 21.0 10.5 12.9 K (cmol(+)L-1) 2.5 1.21 3.42 CE= conductividad eléctrica; MO= de materia orgánica; CIC= capacidad de intercambio catiónico.

Table 1. Physical and chemical properties of the sites where the Tectona grandis L. f. plantation was established. Characteristics Site 1 Site 2 Site 3 Sand (%) 41 67 46 Clay (%) 34 16 30 Silt (%) 25 17 24 Texture Clayey loam Sandy loam Sandy clayey loam pH 5.7 5.8 5.4 EC (dS m-1) 0.51 0.54 0.59 OM (%) 3.5 2.4 3.1 CEC (meq100g-1) 35.3 19.2 31.2 P (cmol(+)L-1) 18 21 42 Ca (cmol(+)L-1) 26.74 21.5 22.6 Mg (cmol(+)L-1) 21.0 10.5 12.9 K (cmol(+)L-1) 2.5 1.21 3.42 EC = electric conductivity; OM = organic matter; CEC = cation exchange capacity.

Teca grandis en condiciones naturales puede crecer en Under natural conditions, Tectona grandis can grow in various diversos tipos de suelo, pero se desarrolla mejor sobre los types of soil, but it develops better on sandy clayey loams (Briscoe, franco-arcillosos-arenosos (Briscoe, 1995), si el contenido de 1995); when the content of clay increases, the soil ceases to arcilla aumenta, dejan de ser favorables; Jha (1999) registró be favorable; according to Jha (1999), the most adequate que los porcentajes más adecuados son 21 a 50 % de arcilla, percentages are 21 to 50 % clay, 22 to 40 % silt, and 10 to 57 % 22 a 40 % de limo y 10 a 57 % de arena. Los resultados que se sand. The results obtained for these percentages make it possible obtuvieron respecto a estos porcentajes permiten clasificar a los to classify sites 1 and 3 within the optimal intervals (Table 1); in

84 Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido... sitios 1 y 3 dentro de los intervalos óptimos (Cuadro 1); en el sitio 2 site 2 the high percentage of sand (67 %) had a negative hubo afectación negativa en algunas variables edáficas (CIC, impact on certain edaphic variables (CEC, r=-0.99**; and OM, r=-0.99**; y MO, r=-0.97*), ya que la arena tuvo un valor de r=-0.97*). The influence of the CEC and the OM (the amount 67. La influencia de CIC y MO (en la cantidad y disponibilidad and availability of nutrients) accounts for the reduced growth in de nutrimentos) que explica el menor crecimiento en altura y height and stem diameter of the individuals in site 2 (Table 2). diámetro del tallo de los individuos en el sitio 2 (Cuadro 2).

Cuadro 2. Crecimiento inicial y final de los árboles de Tectona grandis L. f. en los sitios.

Altura (m) Diámetro (cm) Muestreos Sitio 1 Sitio 2 Sitio 3 Sitio 1 Sitio 2 Sitio 2

Diciembre 1.34 0.66 1.49 3.13 1.87 3.57 Abril 1.52 0.78 1.65 3.95 2.12 3.84 Julio 2.95 1.34 2.72 4.88 2.96 4.25 Octubre 4.51 3.25 4.47 6.98 3.89 5.91 Crecimiento acumulado 3.15 2.59 2.90 3.85 2.02 2.34

Table 2. Initial and final growth of Tectona grandis L. f. trees in the sites.

Height (m) Diameter (cm) Samplings Site 1 Site 2 Site 3 Site 1 Site 2 Site 2

December 1.34 0.66 1.49 3.13 1.87 3.57 April 1.52 0.78 1.65 3.95 2.12 3.84 July 2.95 1.34 2.72 4.88 2.96 4.25 October 4.51 3.25 4.47 6.98 3.89 5.91 Accumulated growth 3.15 2.59 2.90 3.85 2.02 2.34

El pH es importante para el desarrollo de T. grandis, sin pH is important for the development of T. grandis; however, embargo la información sobre sus niveles óptimos es muy the information regarding its optimal levels is very variable: variable: Drechsel y Zech (1991) citan que el crecimiento es Drechsel and Zech (1991) cite that there is less growth when más bajo cuando el pH es inferior a 4.3 y es independiente the pH is below 4.3 regardless of the age of the plantation; de la edad de la plantación, Montero (1999) indica que el pH Montero (1999) points out that the adequate pH is above 5.5, adecuado es mayor a 5.5; otros autores como Mollinedo and other authors like Mollinedo et al. (2005) have observed et al. (2005) observaron los mejores incrementos medios better annual mean increases in height when the soil pH is anuales en altura cuando los suelos tuvieron pH entre 5.0 5.0 to 6. In the present study, the pH ranged between 5.4 y 6. En el presente estudio varió de 5.4 a 5.8 (Cuadro 2), el and 5.8 (Table 2), a value below the intervals registered for cual está por debajo de los intervalos registrados en otros sustratos other substrata where teak is cultivated, e.g. in Tabasco and en los que se cultiva teca, como en Tabasco y Campeche Campeche (6.5 to 7.5) (Sima, 2010; Balam, 2013). The evaluated trees (6.5 a 7.5) (Sima, 2010; Balam, 2013). Los árboles evaluados showed no adverse effects due to acidity, such as the presence no mostraron efectos adversos provocados por la acidez, como of segments with very little growth and internodes near the apical podrían ser: segmentos con crecimiento cortísimo y entrenudos muy region; widespread yellowing in the apices, and necrotized cercanos a la región apical; coloración amarilla generalizada leaves at the edges of the whole tree (Alvarado and Fallas, 2004). en los ápices, hojas necrosadas en los bordes en su totalidad (Alvarado y Fallas, 2004). Electric conductivity (EC) is a highly important edaphic variable because it is related to the absorption of nutrients La conductividad eléctrica (CE) es una variable edáfica and water (Rodríguez, 1996). Jha (1999) cites that the most de suma importancia, ya que se relaciona con la absorción de productive teak plantations in certain regions of India have soils nutrimentos y agua (Rodríguez, 1996). Jha (1999) documenta with an EC of 0.03 to 0.14 dS m-1, while Sima (2010) registers higher

85 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 que las plantas de teca más productivas en regiones de India values (0.27 to 0.80 dS m-1) in Campeche, Mexico. According to tienen suelos con una CE de 0.03 a 0.14 dS m-1; por su parte, the findings of the present study, the EC ranged between 0.51 Sima (2010) registra valores superiores (0.27 a 0.80 dS m-1) en and 0.59dS m-1; yet, this did not prove to be a limiting factor for Campeche, México. Los resultados calculados en este estudio the development of the trees. correspondieron al intervalo entre 0.51 y 0.59dS m-1 y no fue un factor limitante para el desarrollo de los árboles. The cation exchange capacity (CEC) exerts a direct influence on the soil content of organic matter (OM) and of clay (Salcedo La capacidad de intercambio catiónico (CIC) influye directamente et al., 2005); Fassbender (1986) writes that the most common sobre el contenido de materia orgánica (MO) y de arcilla intervals in tropical substrata range between 25 and 40 meq100g-1, del suelo (Salcedo et al., 2005); de acuerdo con Fassbender which are considered to be high values; intervals ranging (1986) los intervalos más comunes en sustratos tropicales oscilan between 10 and 25 meq100g-1 are classified as medium, and entre 25 y 40 meq100g-1, estos son considerados como altos; aquellos those below 10 meq100g-1 are low. Site 1 had a CEC of que varían de 10 a 25 meq100g-1, se clasifican como medios; y los 35.3 meq100g-1; it was followed by Site 3, with 31.2 meq100g-1, menores a 10 meq100g-1 corresponden a bajos. El sitio 1 and Site 2, with con19 meq100g-1 (Table 1); thus, Sites 1 and 3 presentó un CIC de 35.3 meq100g-1, le siguió el sitio 3 con have high CECs, while Site 2 might be limiting for teak growth. 31 . 2 m e q10 0 g -1 y el sitio 2, con19 meq100g-1 (Cuadro 1); por lo The sites with the highest percentage of clay had a markedly tanto los sitios 1 y 3 tienen CIC altos, mientras que en el sitio 2, significant correlation (P<0.01), with a CEC of 0.8017 (P<0.05), podría ser limitante para el crecimiento de teca. Los lugares con and an OM content of 0.9638. mayor porcentaje de arcilla tuvieron una correlación altamente significativa ((P<0.01), con CIC de 0.8017 (P<0.05) y con MO As for exchangeable bases, Ca registered little variation de 0.9638. between sites (from 20.5 to 26.7 cmol(+)L-1); Site 1 had a larger amount of Mg (21.0 cmol(+)L-1), and Site 3 had the highest En cuanto a las bases intercambiables, el Ca registró poca content of K (3.42 cmol(+)L-1). Site 2 had the lowest amount of variación entre los tres lugares (de 20.5 a 26.7 cmol(+)L-1); el bases (especially K and Mg), which caused a reduced tree sitio 1 tuvo más Mg (21.0 cmol(+)L-1) y al sitio 3 le correspondió growth; according to Bebarta (1999), teak has a preference for el valor más alto de K (3.42 cmol(+)L-1). El sitio 2 registró la soils with a high content of exchangeable bases (Ca and Mg), menor cantidad de bases (especialmente K y Mg), lo que and Mollinedo (2003) mentions that a good growth requires at incidió en que los árboles crecieran menos; de acuerdo con least 8 to 10 cmol(+)L-1 and is even better with higher values. The Bebarta (1999), la teca tiene preferencia por suelos con alta favorable effect of calcium and magnesium on the development concentración de bases intercambiables (Ca y Mg), Mollinedo of Tectona grandis on acid soils (Hase and Foelster 1983; (2003) menciona que un buen crecimiento requiere de, al menos, entre Alvarado and Fallas, 2004) is ascribed to the fact that the 8 y 10 cmol(+)L-1, y es aún mejor, si las cifras son superiores. plant grows at its place of origin on a substratum derived from El efecto favorable del calcio y magnesio en el desarrollo de basic parental materials (limestone and fertile alluviums). Tectona grandis en suelos ácidos (Hase y Foelster 1983; Alvarado y Fallas, 2004) se atribuye a que la planta crece en su lugar de A significant and positive correlation has been determined origen en sustrato derivado de materiales parentales básicos to exist between calcium and magnesium in the soil of Costa (calizas y aluviales fértiles). Rica and Panama (Vallejos, 1996; Montero, 1999; Mollinedo, 2003); this agrees with the results obtained by Sima (2010) in Se ha determinado que hay una correlación significativa Tabasco and Campeche. Bertsch (1995) registered differences y positiva entre el Ca y Mg en el suelo en Costa Rica y in P in most of the soils where teak is cultivated in Costa Rica; Panamá (Vallejos, 1996; Montero, 1999; Mollinedo, 2003), this agrees with the low P registers found in the present study lo cual coincide con los resultados de Sima (2010) en Tabasco (Table 1), which may be attributed to the pH, for when it is more y Campeche. Bertsch (1995) registró deficiencias de P en la acid, iron (Fe) and aluminum (Al) occur as hydrated colloidal mayoría de los suelos donde se cultiva teca en Costa Rica, esto sesquioxides with a high P absorption capacity (Rodríguez, 1996). concuerda con los bajos registros de P obtenidos en el presente estudio (Cuadro 1), lo cual se atribuye al pH, ya que cuando es The physical and chemical properties of the soils analyzed más ácido, el hierro (Fe) y el aluminio (Al) se manifiestan como correspond to values that are regarded as normal by other sesquióxidos hidratados coloidales con una alta capacidad de authors (Drechsel and Zech, 1991; Mollinedo, 2003; Sima, 2010). adsorción de P (Rodríguez, 1996). Foliar content of nutrients Las propiedades físicas y químicas de los suelos analizados corresponden a los valores considerados como normales por otros autores (Drechsel y Zech, 1991; Mollinedo, 2003; There were significant differences in the quantity of macronutrients Sima, 2010). in terms of the position of the leaves and of the sampling site (Table 3); those in the upper stratum (younger leaves) had

86 Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido...

Contenido nutrimental en las hojas a higher concentration of N, P and K; this has also been observed in other species and is related to the preferential Hubo diferencias significativas en la cantidad de macronutrientes, mobility of these nutrients through the vascular system from en función de la posición de la hoja y el sitio de muestreo the older to the younger tissues (Alcántar and Trejo, 2007). (Cuadro 3); las del estrato superior (más jóvenes) tuvieron In contrast, the immobile elements Ca and Mn were found in mayor concentración de N, P y K, lo cual se ha observado higher percentages in the older leaves (lower stratum); other en otras especies y se relaciona con la movilidad preferencial assessed nutrients showed no differences due to leaf position de estos en el sistema vascular: de los tejidos más viejos in the canopy. hacia los más jóvenes (Alcántar y Trejo, 2007). En contraste, los elementos inmóviles Ca y Mn estuvieron en porcentajes According to the correlation analysis, the content of P had más altos en las hojas de edades avanzadas (estrato inferior); a positive effect on the increase in height (r=0.86*) and in los demás nutrimentos evaluados no mostraron diferencias stem diameter (r=0.86*); K also had a positive effect on the significativas por efecto de la posición en el dosel. latter (r=0.80*). The sampling site was a relevant factor for

Cuadro 3. Contenido promedio de nutrientes en hojas de Tectona grandis L. f. Table 3. Average content of nutrients in Tectona grandis L. f. leaves NP K Ca Mg Mn Fe Cu Zn Factores (%) mg kg-1

HES¶ 2.26a§ 0.197a 0.630a 1.30b 0.36 92.2b 139.2 43.8 50.84 HEI 1.87b 0.142b 0.218b 1.79a 0.45 124.1a 151.9 42.3 40.21 Sitio 1 2.27a 0.17 0.43 1.49 0.47a 97.0b 146.3 53.2a 53.8 Sitio 2 1.97b 0.18 0.48 1.73 0.30b 73.0c 136.7 36.3b 43.8 Sitio 3 1.94b 0.15 0.36 1.41 0.42a 154.8a 152.3 41.4b 46.2 M 1 1.99 0.15 0.359ab 1.95 a 0.54a 184.6a 178.2a 69.5a 29.5c M 2 2.01 0.14 0.262b 2.02 a 0.63a 99.8b 188.0a 49.6a 42.5 b M 3 2.22 0.18 0.518a 1.03 b 0.20b 87.3b 114.6b 28.3b 78.6a M 4 2.04 0.19 0.559a 1.18 b 0.23b 62.3b 99.9b 27.3b 51.12a CV 16.8 21.2 32.5 19.7 15.4 11.7 15.4 18.5 9.7 Valores con la misma letra para cada factor son estadísticamente iguales. HES = Hojas del estrato superior; HEI = Hojas del estrato inferior; M = muestreo. Values with the same letter for each factor are statistically equal. USL= Upper stratum leaves; LSL= Lower stratum leaves; S= sampling.

De acuerdo con el análisis de correlación, el contenido de the percentage of the micronutrients Mn and Cu and for the P afectó de manera positiva el aumento en altura (r=0.86*) macronutrients N and Mg. In Site 1 the trees were characterized y diámetro del tallo (r=0.86*), además y en este último, el K by high concentrations of N and Mg; both these elements are también incidió positivamente (r=0.80*). El sitio de muestreo fue constituents of the vegetal tissue, which can be related to a un factor importante en el porcentaje de micronutrientes Mn y higher soil content of OM that liberates a larger amount of N Cu y para los macronutrientes, solo en el N y Mg. En el sitio1, and Mg as it mineralizes. In Site 2, teak individuals registered the los árboles se caracterizaron por poseer altas concentraciones lowest values for micronutrients, which coincided with a low CEC. de N y Mg, ambos elementos constituyentes del tejido vegetal, lo cual puede relacionase con más contenido de MO en el The sampling date was the factor that most influenced the suelo que al mineralizarse, libera mayor cantidad de N y Mg. nutrients (except for N and P); elements like Ca, Mg, Mn, Fe and En el sitio 2 los individuos de teca registraron los valores más Cu accumulated in larger quantities in the foliar tissue during reducidos de micronutrientes, lo que coincidió con una CIC baja. the dry season (November through May), while K and Zn did so during the rainy season. Because teak is a deciduous plant, it La fecha en la que se tomaron las muestras fue el factor más requires K and Zn during the period with the highest precipitation influyente sobre los nutrientes (excepto para N y P); elementos como in order to resume the metabolic activity related to the vegetal Ca, Mg, Mn, Fe y Cu se acumularon más en el tejido foliar development, since K is involved in enzyme stimulation, and Zn, durante la época seca (noviembre a mayo), y K y Zn tuvieron in the synthesis of growth substances (Rodríguez, 1996).

87 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 porcentajes superiores en la temporada de lluvias. Dado que la The nutrient concentrations quantified in the leaves correspond teca es una planta caducifolia requiere del K y el Zn durante to the sufficiency intervals estimated by Drechsel and Zech el periodo de mayor precipitación para reanudar la actividad (1991) for plantations of under 5 years in Africa and are metabólica que se relaciona con el desarrollo vegetal, ya que similar to those determined by Montero (1999) and Mollinedo intervienen en la estimulación enzimática (K) y en la síntesis et al. (2005) for Costa Rica and Panama, respectively. The de sustancias de crecimiento (Zn) (Rodríguez, 1996). concentration of potassium (K= 10 %) was lower than the levels registered in this study, but this did not affect the growth of Las concentraciones nutrimentales cuantificadas en las hojas the plants; Sima (2010) also obtained low values in Campeche, corresponden a los intervalos de suficiencia generados por Mexico, and she points out that this condition is shared by 80 % Drechsel y Zech (1991) para plantaciones menores a 5 años en of the plantations in the state. África, y son similares a los de Montero (1999) y Mollinedo et al. (2005) para Costa Rica y Panamá, respectivamente. El There was a statistically significant correlation between the caso del potasio (K= 10 %) fue inferior al consignado en eso average foliar concentration of P and K and the growth variables trabajos, pero no afectó el crecimiento de las plantas; Sima height and diameter; the individuals with a higher proportion of P (2010) también obtuvo valores bajos en Campeche México (0.48 %) and K (0.78 %) in the leaves had better growths; specifically, y señala que dicha condición es compartida por 80 % de las potassium and iron increased growth in diameter (P (r = 0.74*) plantaciones del estado. and Fe (r = -0.71*)), while phosphorus enhanced growth in height.

Hubo una correlación estadísticamente significativa entre An essential part of the variation in the development la concentración foliar promedio de P y K, y las variables of T. grandis in Nayarit is accounted for by the amounts of P de crecimiento altura (r= 0.86) y diámetro (r= 0.80); los individuos con and K; this agrees with the findings of Montero (1999), who mayor proporción de P (0.48 %) y K (0.78 %) en las hojas mentions that teak trees demand a large quantity of these tuvieron los mejores crecimientos, específicamente, el potasio elements during the early stages of their life. Other authors con el diámetro P (r = 0.74*); lo mismo que el Fe (r = - 0.71*); point out that the amount of P is limited, particularly in older mientras que el P, con la altura. stands (Mothes et al., 1991).

Parte fundamental de la variación en el desarrollo de T. grandis CONCLUSIONS en Nayarit se explica por la cantidad de P y K, lo cual concuerda con Montero (1999), quien menciona que los árboles de teca demandan una gran cantidad de esos elementos durante sus The foliar content of potassium (K) was lower than that registered primeras etapas de vida. Otros autores indican que el P está by other authors; however, this was not observed to limit growth, limitado, especialmente en rodales de mayor edad (Mothes and there were no evidences of symptoms due to deficiency of et al., 1991). this element. The highest contents of nitrogen (N), phosphorus (P) and K occurred in young leaves, but without effect by the time of sampling for N and P foliar. CONCLUSIONES With respect to growth, there was a significant correlation El contenido foliar del potasio (K) fue menor al que han consignado between the foliar content of phosphorus (P) and the height of otros autores, sin embargo, no se observó que esto limitara el the plant, as well as between the concentration of potassium crecimiento, ni se evidenciaron síntomas por su deficiencia. (K) and the stem diameter. Los mayores contenidos de N, P y K se presentaron en las hojas jóvenes, pero sin efecto por la época de muestreo para N y As for the edaphic variables, the clay content showed a P foliar. positive correlation to the development of stem diameter. Soils with higher proportions of clay and organic matter (OM) Respecto al crecimiento, hubo una correlación significativa registered a higher cation exchange capacity (CEC), which entre la cantidad de fósforo (P) foliar y la altura de la planta, así favored the growth of the teak plant in Nayarit. como la del potasio (K) con el diámetro del tallo.

En cuanto a las variables edáficas, el contenido de arcilla tuvo una correlación positiva con el desarrollo del diámetro en el tallo; los suelos con mayor proporción de arcilla y materia orgánica (MO) registraron mayor capacidad de intercambio catiónico (CIC), que favoreció el crecimiento de la planta de teca en Nayarit.

88 Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido...

AGRADECIMIENTOS ACKNOWLEDGMENTS

Al Laboratorio Ambiental y de Abonos Orgánicos, al M. C. Sergio Honorio The authors wish to express our gratitude to the Environmental and Organic Contreras y al Ing. Isaías Pedroza Rangel por su valioso apoyo en los análisis Fertilizers’ Laboratory; to Sergio Onorio Contreras, MS, and Engineer Isaías foliares, al personal del laboratorio de agrología, en especial, a la M.C. Pedroza Rangel, for their valuable support in the foliar analyses; to the staff Josefina Leticia Fregoso Franco del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y of the agrobiology laboratory, particularly to Josefina Leticia Fregoso Franco, Agropecuarias. A la empresa Agronayarita y su director, Lic. Álvaro Navarro MS, of the Centror Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias of y el personal por la colaboración en la presente investigación. the Universidad de Guadalajara; to the Agronayarita firm, to its CEO, Álvaro Navarro, and to its staff, for their collaboration in the present research.

REFERENCIAS End of the English version

Afif K., E., E. Canga L., J. A. Oliveira P., J. J. Gorgoso V. y M. A. Cámara O. 2009. Crecimiento anual en volumen y estado nutricional de Pinus pinaster Ait. en Asturias, España. Rev. Cien. For. en Méx. 34(106): 107-126. Alcántar, G. y L. I. Trejo. 2007. Nutrición de Cultivos. Mundi-Prensa. México, D. F. México. 438 p. Alcántar, G. y M. Sandoval. 1999. Manual de análisis químico de tejido vegetal. Sociedad Mexicana de la Ciencia del Suelo. Chapingo, Edo. México. México. Publicación especial Núm. 10. 156 p. Alvarado, A. y J. L. Fallas. 2004. Efecto de la saturación de acidez y encalado sobre el crecimiento de la teca (Tectona grandis L. f.) en suelos ácidos de Costa Rica. Agron. Costarric. 28 (1): 81-87. Anantha, P., H. S. 2006. Informe internacional sobre la teca. Product disclosure López L., M. A. y E. Estañol B. 2007. Detección de deficiencias de hierro en Pinus statement - Rewards Group Teak Project “International Teak Market leiophylla a partir de los efectos de dilución y concentración Report”. Canberra, Australia. 6 p. nutrimental. Terra Latinoamericana 25(1): 9-15. Balam C., M. A. 2103. Fertilización inicial de plantaciones comerciales de teca Miranda, I., V. Sousa and H. Pereira. 2011. Wood properties of teak (Tectona (Tectona grandis L. f.) en el municipio de Balancán, Tabasco. Tesis grandis L. f.) from a mature unmanaged stand in East Timor. J. Wood de Maestría. Colegio de Postgraduados Montecillo, Edo. de Méx., Sci. 57: 71–178. México. 40 p. Mollinedo, M. 2003. Relación suelo-planta, factores de sitio y respuesta a la Bebarta, K. 1999. Teak: ecology, silviculture, management and profitability. fertilización, en plantaciones jóvenes de teca (Tectona grandis L. f.) International Book Distribuitors. Uttar Pradesh, India. 380 p. en la zona Oeste, Cuenca del canal de Panamá. Tesis de Maestría. Bertsch, F. 1995. La fertilidad de los suelos y su manejo. Asociación CATIE. Turrialba, Costa Rica. 90 p. Costarricense de la Ciencia del Suelo. San José, Costa Rica. 157 p. Mollinedo, M., L. Ugalde, A. Alvarado, J. Verjans y L. Rudy. 2005. Relación Briscoe, C. 1995. Silvicultura y manejo de teca, melina y pochote. CATIE Serie suelo-árbol y factores de sitio, en plantaciones jóvenes de Teca Técnica. Turrialba, Costa Rica. Informe Técnico Núm. 270. 44 p. (Tectona grandis L. f), en la zona Oeste de la Cuenca del Canal de Chávez, E. y W. Fonseca. 1991. Teca: Tectona grandis L. f., especie de árbol Panamá. Agron. Costarric. 29(1): 67-75. de uso múltiple en América Central. CATIE. Serie Técnica. Informe Montero, M. 1999. Factores de sitio que influyen en el crecimiento de Tectona grandis Técnico Núm. 179. 47 p. L. f. y Bombacopsis quinata (Jacq.) Dugand, en Costa Rica. Tesis de Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2005. Oro en la selva: La Teca, madera Maestría. Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales. preciosa de gran valor. Vegetación de México. http://www.mexicoforestal. Valdivia, Chile. 63 p. gob.mx/nuestros _ arboles.php?id=27 (13 de agosto del 2009). Mothes, M., E. Cuevas y W. Franco. 1991. Limitación nutricional por fósforo Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2013. Especies maderables establecidas en plantaciones de teca (Tectona grandis L. f), en los Llanos en PCF por año. http://www.conafor.gob.mx/web/temas-forestales/ Occidentales venezolanos. Revista Facultad Agronomía (Maracay) plantaciones-forestales/ (25 de marzo de 2014). 17: 309-315. Correndo, A. y F. García. 2012. Alternativas de diagnóstico para el manejo Organización Internacional de las Maderas Tropicales (OIMT). 2012. Potencial nutricional en cultivos extensivos. In: VI Congreso Boliviano de la comercial y nichos de mercado. Guadalajara, Jal. México. 122 p. Ciencia del suelo. 8 al 10 de noviembre de 2012. 412 p. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación Drechsel, P. and W. Zech. 1991. Relationships between growth, mineral nutrition (FAO). 2009. Situación de los bosques del mundo. Roma, Italia. 158 p. and site factors of teak (Tectona grandis L. f.) plantations in the Rodríguez, F. 1996. Fertilizantes. Nutrición Vegetal. AGT Editor S. A. México, D. rainforest zone of Liberia. Forest Ecol. Manag. 41: 221-235. F., México. 157 p. Fassbender, H. W. 1986. Química de suelos, con énfasis en suelos de América Salcedo P., E., A. Galvis S., T. M. Hernández M., R. Rodríguez-M., F. Zamora N., Latina. Ed. IICA. Serie de Libros Educativos No. 24. San José, Costa R. Bugarin M., R. Carrillo G. 2005. La humedad aprovechable y su Rica. 385 p. relación con la materia orgánica y superficie específica del suelo. Hase, H. and A. Foelster. 1983. Impact of plantation forestry with teak (Tectona Terra Latinoamericana 25:419-425. grandis) on the nutrient status of young alluvial soils in West Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2002. NOM- Venezuela. Forest. Ecol. Manag. 6 (1): 33-57. 021-SEMARNAT-2000 Norma Oficial Mexicana, Especificaciones Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo (Inafed). 2009. de Fertilidad, Salinidad y Clasificación de Suelos, Estudio, Muestreo Enciclopedia de los Municipios de México. http://www.e-local.gob. y Análisis. México, D.F. México. 85 p. http://www.profepa.gob.mx/ mx/wb2/ELOCAL/EMM _ nayarit. (10 de octubre del 2009). innovaportal/file/3335/1/nom-021-semarnat-2000.pdf. (3 de mayo Jha, K. K. 1999. Teak (Tectona grandis L. f.) Farming. Forestal Department Uttar de 2014). Pradesh. International Book Distributing Co. Uttar Pradesh, India. Sima G., S. A. 2010. Relación del suelo con el crecimiento inicial y contenido 125 p. foliar de teca (Tectona grandis L. f.), y adaptación de leguminosas Kokutse, A. D., H. Baillères, A. Stokes and K. Kokou. 2004. Proportion and quality para control de arvenses bajo un sistema fertirriego en Campeche, of heartwood in Togolese teak (Tectona grandis L. f). Forest Ecol. México. Tesis de Maestría. CATIE. Turrialba, Costa Rica. 90 p. Manag. 189(1): 37-48.

89 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Statistical Graphics Corp. 1994-1999. Statgraphics Plus. Ver. 4. 0. Windows. Verhaegen, D., I. J. Fofana, Z. A. Logossa and D. Ofori. 2010. What is the Princeton, NJ. USA. s/p. genetic origin of teak (Tectona grandis L. f.) introduced in Africa and Tewari, D.N. 1992. A monograph on teak (Tectona grandis Linn. f.). International in Indonesia? Tree Gen. Genom. 6: 717–733. Book Distributors. Dehra Dun, India. 479 p. Walkley, A. and I. A Black. 1934. An examination of the Degtjareff method for Vallejos, B. 1996. Productividad y relaciones del índice de sitio con variables determining soil organic matter, and proposed modification of the fisiográficas, edafoclimáticas y foliares para Tectona grandis L. f., chromic acid titration method. Soil Sci. 37: 29-38. Bombacopsis quinatum (Jacq.) Dugand y Gmelina arborea Roxb en Costa Rica. Tesis de Maestría. CATIE. Turrialba, Costa Rica. 147 p.

90 Salcedo et al., Efecto de las propiedades edáficas y el contenido...

91 ARTÍCULO / ARTICLE

DISTRIBUCIÓN POTENCIAL DE Pinus herrerae Martínez EN EL OCCIDENTE DEL ESTADO DE JALISCO POTENCIAL DISTRIBUTION OF Pinus herrerae Martínez AT WESTERN JALISCO

Rosaura Ávila Coria1, Raymundo Villavicencio García2 y José Ariel Ruiz Corral3

RESUMEN

Con base en su endemismo y área natural restringida en el occidente de Jalisco, se delimitaron las zonas potenciales de distribución de Pinus herrerae. Se georreferenciaron 391 árboles que se tradujeron en el mismo número de accesiones de la especie para realizar una caracterización ambiental; se consideraron ocho variables climáticas interpoladas, además de nueve ambientales. Con esta información se utilizó el modelo MaxEnt para categorizar de manera probabilística su distribución potencial. El área de estudio se ubicó al oeste de la Sierra de Quila. La validación del modelo se determinó con la técnica Receiver Operating Characteristic (ROC) aplicada en modelos de distribución basados en algoritmos de solo presencia. Para determinar las variables climáticas y ambientales más importantes que influyen en la distribución de la especie se utilizó la prueba de Jackknife. De acuerdo a la curva operativa área bajo la curva (AUC) del ROC, ambas interpolaciones en las curvas de entrenamiento y de prueba se situaron lo más juntas posible, lo que significó alcanzar un ajuste en el modelo utilizando las variables climáticas de 0.959 y 0.958; por otra parte, con la interpolación de los datos climáticos junto con las variables ambientales se obtuvieron los valores más altos para los datos de entrenamiento (0.973) y de prueba (0.971). Se concluye que la distribución potencial de P. herrerae se favorece cuando se desarrolla sobre un suelo Cambisol húmico, un intervalo altitudinal de 1 985 a 2 227 m; un promedio anual de precipitación de 882 mm y temperatura media anual de 18 °C.

Pa l a b ra s cl a v e : Hábitat, máxima entropía, modelo de distribución de especies, nicho, variable ambiental, variable climática.

ABSTRACT

Based upon its endemism and natural restricted areas at west Jalisco, potential zones were delimited for the distribution of Pinus herrerae. 391 trees were geo-referred which were translated into the same number of accessions of the species to make an environmental description; eight climatic variables were interpolated variables, as well as nine of the environmental kind. With this information, the MaxEnt model was use to classify, in a probabilistic way, its potential distribution. The study area was located at the west of Sierra de Quila. The validation of the model was determined with the Receiver Operating Characteristic (ROC) technique, which is applied in distribution models based on algorithms of presence only. To determine the most important climate and environmental variables that influence the species distribution, the Jackknife test was used. According to the area under the operational curve (AUC) of ROC, both interpolations in the training and testing curves were placed the closest possible, which meant to reach a fit in the model by using 0.959 and 0.958 climate variables. On the other side, with the interpolation of the climatic data with the environmental variables, the highest values for the training (0.973) and testing data (0.971) values were obtained. It can be concluded that the potential distribution of P. herrerae is favored when it grows in a humic cambisoil soil, at an altitudinal range from 1 985 to 2 227m, an average annual precipitation of 882 mm and an average annual temperature of 18 °C.

Key words: Habitat, maximum entropy, species distribution model, niche, environmental variable, climate variable. Fecha de recepción/date of receipt: 11 de abril de 2014; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 14 de julio de 2014. 1 Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Departamento de Producción Forestal, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara 3 CIR-Pacífico Centro, INIFAP Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

En Norteamérica se reconocen tres regiones con una elevada In North America three regions are acknowledged with a diversidad de especies de pinos: México, el estado de California y high species diversity of pines: Mexico, California state and the la parte sureste de los Estados Unidos de América. En las zonas southeast of the United States of America. In the mild-weather de clima templado y semihúmedo, los pinares se asocian con or temperate and semihumid zones, pines are associated los bosques del género Quercus, algunas veces con Abies, Juniperus with the forests of the Quercus genus, sometimes with Abies, o Alnus, debido a la similitud de los requerimientos ecológicos de Juniperus or Alnus, from the similitude of the ecological estos géneros, con los que llega a ocupar nichos muy parecidos y a demands of these genera, with which it occupies very similar formar intricados mosaicos y complejas interrelaciones sucesionales niches and form intricate mosaics and complex successional (Rzedowski, 1978). Los pinares desempeñan una función importante interrelationships (Rzedowski, 1978). Pine forests play a major dentro de los bosques de las tierras altas de México (Farjon et al., role within the forests of the highlands of Mexico (Farjon et 1997); son endémicos, abundantes y dominantes; su diversidad al., 1997.), they are endemic, abundant and dominant; their varía según la condición ambiental que requiera cada especie. diversity varies with the environmental conditions required by De manera particular, a Pinus herrerae Martínez se le atribuye each species. In particular, the development Pinus herrerae su desarrollo a la profundidad, calidad del suelo, una buena Martínez is attributed to the depth and quality of soil, and its capacidad de drenaje y moderada fertilidad del sustrato good drainage capacity and moderate fertility (Farjon et al., (Farjon et al. 1997; Rueda et al. 2006). 1997; Rueda et al., 2006).

Los trabajos que abordan la distribución de los pinos en México Papers addressing the distribution of pines in Mexico are son escasos; destacan entre ellos las aportaciones de scarce; prominent among them are the contributions of Martínez Martínez (1948), Dvorak et al. (2000), Herrera et al. (2005), (1948), Dvorak et al. (2000), Herrera et al. (2005), Rzedowski Rzedowski (2006), Sánchez (2008) y Sánchez et al. (2008), quienes (2006), Sánchez (2008) and Sánchez et al. (2008) who report refieren sus obras en monografías y guías de campo (Rosas, 2008); their work in monographs and field guides (Rosas, 2008); other otros autores coinciden en que no hay una gama de estudios authors agree that there is a range of studies using models que empleen modelos de distribución para el género Pinus y of distribution for the genus Pinus and quantitatively evaluate evalúen cuantitativamente las condiciones generales de the general conditions of the species (Vela, 1980). Those that las especies (Vela, 1980). Aquellos que incorporan modelos incorporate distribution models have been primarily focused de distribución se han enfocado preferentemente, en relacionar on relating the condition of habitat and distribution of la condición de hábitat y distribución de félidos y reptiles y en felines and reptiles and to a lesser extent, vegetable and menor proporción, para taxa vegetales, en general y arbóreas, tree species. Margules and Sarkar (2009) mentioned that en particular. Margules y Sarkar (2009) hacen mención de each species has a unique provision in the environmental space, que cada taxón tiene una disposición única dentro del espacio determined by their genetic makeup and their physiological ambiental, determinada por su constitución genética y sus requirements, so there is theoretical support for using requerimientos fisiológicos, por lo que existe soporte teórico environmental variables on species distribution modeling; the para usar variables ambientales en el modelado de la distribución geographical location of a species is the set of locations where it de especies; la ubicación geográfica de una especie corresponde has been recorded, either through the collection of specimens al conjunto de localidades donde ésta ha sido registrada, ya or by direct or indirect observation. sea mediante la recolecta de especímenes o la observación directa o indirecta. There are two alternatives to estimate the patterns of geographic distribution of taxa as either intuitively or by relating Existen dos alternativas para estimar los patrones de distribución the locations of records using variables predictive empirical geográfica de los taxa, ya bien sea intuitivamente o bien, al models of potential distribution, such as BIOCLIM (Bioclimatic relacionar las localidades de los registros con variables mediante Envelopes) (Bonet, 2007) or other statistical models as MLJ el uso de modelos empíricos predictivos de distribución potencial, (Generalized Linear Modeling, Domain (Domain Modelling), como por ejemplo, BIOCLIM (Envolventes Bioclimáticas) (Bonet, GARP (Genetic Algorithm for Prediction Rule. set) and MAG 2007) u otros modelos estadísticos como MLJ (Modelado Lineal (Generalized Additive Modeling) or cyber learning methods, Generalizado, Domain (Domain Modelling), GARP (Genetic such as MaxEnt (Maximum entropy). MaxEnt can be used with Algorithm for Rule.set Prediction) y MAG (Modelado Aditivo data of only presence, i.e., when the taxon records exist where Generalizado) o los métodos de aprendizaje cibernético, como it is present, but it is not known whether a “non-presence” is a MaxEnt (Máxima entropía). MaxEnt puede ser utilizado con datos “real absence” or is simply a result of that the taxon was not de solo presencia, es decir, cuando existen registros de donde looked for in the site (Margules and Sarkar, 2009). está presente el taxón, pero no se conoce si una “no presencia” es una “ausencia verdadera” o simplemente es resultado de que dicho taxón no fue buscado en el sitio (Margules y Sarkar, 2009).

93 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

El modelado se ha definido como la generalización de una Modeling has been defined as the generalization of a reality realidad que solo se conoce parcialmente, mediante simulación that is only partially known, by simulation or mathematical o formulación matemática. En los últimos años, las técnicas formulation. In recent years, the corresponding techniques are correspondientes cada vez se aplican más en campos diversos de increasingly being applied in various fields of ecology, evolution, la ecología, la evolución, la biogeografía y la biología de la biogeography and conservation biology; they have been named conservación; se les han designado como modelos de nicho, as niche models, fitness models, predictive models of habitat or modelos de idoneidad, modelos predictivos del hábitat species distribution models (García, 2008). The expression of these o modelos de distribución de especies (García, 2008). models can be binary, giving a value of one to the best and Estos pueden ser binarios, en los que se otorga el valor de uno a zero to the not suitable, or continuous areas, according to a range of las áreas idóneas y cero a las no idóneas, o continuos, según values that classify the territory (Benito de Peñas de Pando and un intervalo de valores que clasifican el territorio (Benito de Giles, 2007). For the use of species distribution models, three Pando y Peñas de Giles, 2007). Para el uso de los modelos aspects should be considered: 1) that they part from known de distribución de especies deben considerarse tres aspectos: data about the distribution of the organism; 2) that the data 1) que se parte de datos conocidos sobre la distribución with different independent variables describing the environmental del organismo; 2) que son los datos con diferentes variables conditions are associated mathematically or statistically, and independientes que describen las condiciones ambientales se 3) that the relationship is extrapolated to the rest of the study asocian matemática o estadísticamente; y 3) que se extrapola area and a map of probability of occurrence of the species is la relación al resto del área de estudio y se obtiene un mapa de obtained (García, 2008). probabilidad de presencia de la especie (García, 2008). According to Benito de Peñas de Pando and Giles (2007, De acuerdo a Benito de Pando y Peñas de Giles (2007; 2007a), Contreras et al. (2010), Reguerin et al. (s/f) and Elith et 2007a), Contreras et al. (2010), Reguerin et al. (s/f) y Elith et al. al. (2006), the MaxEnt model is one that best fits the distribution (2006), el modelo MaxEnt es uno de los que mejor se ajusta of species when only presence data are used, compared to the a la distribución de especies, cuando se utilizan solo datos de previous mentioned; the model can be analyzed statistically and presencia, en comparación con los anteriores señalados; el graphically, so that it allows to recognize the potential spatial modelo puede ser analizado de manera estadística y gráfica, distribution of the species, due to the principle of maximum entropy de tal manera que permite reconocer la distribución espacial applied to calculate the most likely geographical distribution of a potencial de la especie, debido al principio de máxima entropía species; i.e., the model estimates the probability of occurrence que aplica para calcular la distribución geográfica más probable de of the species subject to the condition that the expected value for una especie; es decir, el modelo estima la probabilidad each variable matches its empirical average. de su ocurrencia sujeta a la condición de que el valor esperado de cada variable coincida con su media empírica. Because of the distribution of P. herrerae, disjunct and restricted to three mountain ranges that converge in western Debido a la distribución de P. herrerae, restringida y disyunta Mexico, as it is an endemic species and regarded as vulnerable a tres sistemas montañosos que confluyen en el occidente de to the state of Jalisco (Dvorak et al., 2000), and because it México, por ser una especie endémica y estar considerada is one of the species of greatest use in the forest industry, this como vulnerable para el estado de Jalisco (Dvorak et al., study was carried out with the aim to know the potential spatial 2000), y debido a que es una de las especies de mayor distribution of P. herrerae in the Sierra de Quila Protection aprovechamiento en la industria forestal, se llevó acabo el Area of Jalisco state. presente estudio cuyo objetivo, fue conocer la distribución espacial potencial de P. herrerae en el área natural protegida MATERIALS AND METHODS Sierra de Quila del estado de Jalisco. The study was performed in Sierra de Quila Flora and Wildlife MATERIALES Y MÉTODOS Protection Area (APFFSQ, for its acronym in Spanish), which is part of the mountain chain of the Eje Neovolcánico Transversal, El estudio se realizó en el Área de Protección de Flora y which is located within the Sierras de Jalisco subprovince. Fauna Sierra de Quila (APFFSQ), que forma parte de la cadena APFFSQ is located between 20°14’ and 20° 21’ N, and 103° 56’ montañosa del Eje Neovolcánico Trasversal, y que está ubicada dentro and 104° 07’ W; it borders Tecolotlán, Tenamaxtlán and San de la subprovincia Sierras de Jalisco. El APFFSQ se sitúa entre los Martín Hidalgo municipalities in Jalisco state. It covers an area paralelos 20°14’ y 20° 21’ N y 103° 56’ y 104° 07’ O; limita con surface of 14 168 ha and altitudinal range from 1 350 to 2 560 m los municipios Tecolotlán, Tenamaxtlán y San Martín Hidalgo (Conanp, 2010) (Figure 1). en el estado de Jalisco. La sierra abarca una superficie de 14 168 ha y ocupa un intervalo altitudinal de 1 350 a 2 560m There are two prevailing types of climates in APFFSQ, the (Conanp, 2010) (Figura1). humid temperate with summer rains and the humid warm (García,

94 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Figura 1. Localización del Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila en el estado de Jalisco. Figure 1. Sierra de Quila Flora and Wildlife Protection Area (APFFSQ in Jalisco state.

En el APFFSQ prevalecen dos tipos de climas, el templado 1988), with an annual average precipitation of 882 mm (Ruíz et húmedo con lluvias en verano y el cálido húmedo (García, al., 2003). It has eight soil subunits as described by FAO/UNESCO: 1988), con una precipitación promedio anual de 882 mm (Ruíz Eutric cambisol, humic cambisol, haplic Phaeozem, Luvic et al., 2003). Posee ocho subunidades de suelo descritos por Phaeozem, Lithosol, Chromic luvisol, Eutric regosol and Pelic la FAO/UNESCO: Cambisol eútrico, Cambisol húmico, Feozem vertisol (Villavicencio et al., 2005). háplico, Feozem luvico, Litosol, Luvisol crómico, Regosol eútrico y Vertisol pélico (Villavicencio et al., 2005). The hydrologic system of Sierra de Quila provides water to two basins of Jalisco state, to the Ameca-Atenguillo (RH14-B) to the north El sistema hidrológico de la Sierra de Quila provee de agua a and to Armería (RH16-B) to the south. The streams get together dos cuencas del estado de Jalisco, a la cuenca de Ameca-Atenguillo to form the Grande -Ameca-river, while those which surge at the (RH14-B) en la parte norte y en el lado sur a la cuenca Armería southern face make up Tecolotlán river and Atengo river, (RH16-B). Los arroyos que confluyen por la cara norte se juntan which, afterwards flow into the Ayuquila river (CEAS, 2005). The para formar al río Grande - río Ameca, mientras que los que se diversity of edaphic and climatic conditions of the mountain originan por la cara sur conforman el río Tecolotlán y el Atengo, chain has favored the presence of six types of vegetation: the pine-oak mismos que posteriormente fluyen al río Ayuquila (CEAS, 2005). forest, the oak forest, the low deciduous tropical forest, the La diversidad de condiciones edáficas y climáticas de la sierra thorn forest, the gallery forest and the middle mountain cloud han favorecido la presencia de seis tipos de vegetación: el forest (Guerrero and López, 1997). The best represented genera bosque de pino-encino, el bosque de encino, la selva baja are Pinus and Quercus, whose mix has generated three other caducifolia, el bosque espinoso, el bosque de galería y el conditions of mixed forest, in which one or the other dominance bosque mesófilo de montaña (Guerrero y López, 1997). Los becomes apparent in the landscape. géneros mayormente representados son Pinus y Quercus, cuya mezcla ha generado otras tres condiciones de bosque mixto, en To determine the potential distribution of P. herrerae in Sierra los que la dominancia de uno u otro género se manifiesta de Quila NPA the MaxEnt 3.3.3 algorithm was used. A group of en el paisaje. 391 geo-referred points of the species were input in the model

95 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Para determinar la distribución potencial de P. herrerae en as entrance data (Figure 2) and several layers in digital format el ANP Sierra de Quila se utilizó el algoritmo MaxEnt 3.3.3. of interpolated climate and environmental variables. The raster Al modelo se le incorporaron un conjunto de 391 puntos archives of the climate variables come from the interpolation of georreferidos de la especie como datos de entrada (Figura 2) the data from 116 meteorological stations for the 1961 to 2000 y diversas capas en formato digital de variables climáticas period, which were obtained for the maps of the environmental interpoladas y variables ambientales. Los archivos raster de information system for Jalisco state (Ruiz et al., 2003); the las variables climáticas provienen de la interpolación de datos thematic layers used for this study are: annual average precipitation, de 116 estaciones meteorológicas para el período de 1961 minimum temperatures, annual average evaporation, relative a 2000 obtenidas para la elaboración cartográfica del sistema annual humidity and annual average evapotranspiration. de información ambiental para el estado de Jalisco (Ruiz et al., The environmental variables in raster format of texture, slope, hill side, 2003); las capas temáticas utilizadas para este estudio fueron solar radiation area, roughness and height, were made from precipitación media anual, temperaturas mínima, media y máxima a land elevation model; also, the geology and edaphology anual, evaporación media anual, humedad relativa anual scale at 1 :50 000 (INEGI, 1999) were digitalized; also, a vegetation y evapotranspiración media anual. Las variables ambientales and land use map and a map of vegetation normalized index en formato raster de textura, pendiente, exposición, área de of Villavicencio (2004). Finally, to integrate the information that radiación solar, rugosidad y altura, fueron elaboradas would reveal the environmental description of the APFFSQ, all a partir de un modelo de elevación del terreno; además se the layers of the variables were cut by the limit of the protected digitalizaron las cartas geológica y edafológica escala 1:50 000 area and were transformed into a raster format with a resolution del INEGI (INEGI, 1999); asimismo se utilizó una carta de de 20 m and were stored into the ASCII format. vegetación y uso del suelo y una carta del índice normalizado de vegetación elaboradas por Villavicencio (2004). Finalmente, According to Benito de Pando and Peñas de Giles (2007), para integrar la información que daría la caracterización the fit of the constants and the parameters of the model to ambiental del APFFSQ, todas las capas de las variables se

Figura 2. Localización geográfica de puntos de presencia en Pinus herrerae Martínez en el área natural protegida Sierra de Quila. Figure 2. Geographic location of the points of Pinus herrerae Martínez presence in Sierra de Quila Natural Protected Area.

96 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez... recortaron por el límite del área protegida y se trasformaron en increase the coherence among the entrance data and the un formato raster con resolución de 20 m y se almacenaron results of the model can be sustained in three formats: Raw, en formato ASCII. which is the exponential MaxEnt model per se; Accumulative, which corresponds to an r raw record and it is the distribution percent Según lo especifican Benito de Pando y Peñas de Giles of MaxEnt, whose raw value is r at least. This explains that the (2007), el ajuste de los parámetros y constantes del modelo value of a cell is the sum of the probabilities of all of them, which para incrementar la coherencia entre los datos de entrada y is higher than that of the problem; in this way, those predicted los resultados del modelo puede sustentarse en tres formatos: by the model which offer the best conditions for the species Crudo (raw); el cual lo constituye el modelo exponencial de MaxEnt will have 100 as the accumulative number, while the closer to per se; Acumulativo (accumulative), que corresponde a un 0 means inappropriate conditions for the development of the registro crudo de r y es el porcentaje de la distribución de species (García, 2008). The Logistic which describes if c MaxEnt, cuyo valor crudo es al menos r. Lo anterior explica is the exponential of the entropy of the MaxEnt distribution, que lo que vale una celda es la suma de las probabilidades and thus, the corresponding to a raw r datum is c·r/ (1+c·r); it de todas ellas, que es más elevada que la celda problema; is named logistic because the raw values are an exponential de esta forma, las que el modelo predice que presentan function of the environmental variables. las mejores condiciones para la especie, tendrán valor acumulativo de 100, mientras que los próximos a 0 indican The configuration of the MaxEnt modes for the potential características inadecuadas para el desarrollo de la especie geographic distribution of P. herrerae was made with the (García, 2008). El Logístico describe si c es el exponencial logistic function, as it is the simplest to conceptualize, since it provides de la entropía de la distribución de MaxEnt, entonces el valor an estimation between zero and one of presence probability, logístico correspondiente a un dato crudo de r es c·r/ (1+c·r); if it is assumed that the sampling design is such that the typical se le denomina logística porque los valores crudos son una presence localities have a probability around 0.5 to exist función exponencial de las variables ambientales. (Phillips et al., s/f). The type of characteristic of the climate and environmental layers can be continuous or categorical. In the La configuración del modelo MaxEnt para la distribución first one, the variables take real arbitrary values that belong geográfica potencial de P. herrerae se realizó con la función the measured values such altitude, annual precipitation and the logística, por ser la más sencilla de conceptualizar, ya que maximum temperature. The second ones only take discrete values proporciona un estimado entre cero y uno de probabilidad de such as the type of soil or vegetation. To the model were shaped presencia, si se asume que el diseño de muestreo es tal que the following characteristics: “Quadratic”, “Product” and “Hinge”, las localidades de presencia típicas tienen una probabilidad derived from the continuous variables; the latter allows MaxEnt de alrededor de 0.5 de existir (Phillips et al., s/f). El tipo de the simple and succinct approach of the real response of the característica de las capas climáticas y ambientales puede species to the environment (Phillips and Dudík, 2008). ser continua y categórica. En la primera, las variables toman valores arbitrarios reales que corresponden a los medidos In the calibration of the model 1 000 interactions were specified como la altitud, la precipitación anual y la temperatura máxima. and the convergence limit was fixed in 0.00001 (value by Las categóricas toman solo un número limitado de valores defect); these numbers, according to Phillips et al. (2006) are discretos como el tipo de suelo o de vegetación. Al modelo conservative and allow to guarantee the convergence of se le configuraron las siguientes características: “Quadratic”, the algorithm. The definition of these parameters, of the number “Product” y “Hinge” derivadas de variables continuas; esta of repetitions and of convergence have been used by Benito última permite a MaxEnt la aproximación simple y sucinta de de Pando and Peñas de Giles (2007; 2007a). The value of la respuesta verdadera de la especie con el medio ambiente regularization was determined in 1.0 (value by defect), since, (Phillips y Dudík, 2008). while considering the model as regular with a value under one, it will produce an exit distribution better located which En la calibración del modelo se especificaron 1 000 will fit closely or excessively to the records of presence; on iteraciones y el límite de convergencia se fijó en 0.00001 the opposite, the regularization value over 1.0 will produce a (valor por defecto); cifras, según Phillips et al. (2006), son broader distribution (Phillips et al., s/f); in spite of this, Phillips et al. conservadoras y permiten garantizar la convergencia del (2006) and Ortega and Townsend (2008) coincide in that this algoritmo. La definición de estos parámetros del número de parameter is still a research item. iteraciones y de convergencia también han sido empleados por Benito de Pando y Peñas de Giles (2007 y 2007a). El valor The quality of prediction of the distribution area of P. herrerae de regularización se determinó en 1.0 (valor por defecto), ya que of the NPA was determined with the Receiver Operating al considerar regular el modelo con un valor menor a uno, se Characteristic (ROC) assessment technique used in distribution producirá una distribución de salida más localizada, la cual models based in algorithms of only presence. The construction of se ajusta estrechamente o de manera excesiva a los registros the ROC curve is an interactive process applied to the limit

97 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 de presencia, por el contrario, un valor de regularización of suitability of the model and is reclassified in two categories mayor a 1.0 producirá una distribución más extendida (Phillips to get a binary, in which the values of the original model under et al., s/f); no obstante lo anterior, Phillips et al. (2006) y Ortega the limit refer to absence, and the values equal or over the y Townsend (2008) coinciden en que este parámetro es aún limit mean presence (Phillips et al., s/f); from these numbers is motivo de futura investigación. calculated the fraction of the positive reals (sensibility) in the xy axis, the fraction of the positive randoms (specificity) in the y axis, La calidad de la predicción del área de distribución de P. herrerae which are reflected in the area under the curve (AUC), which en el ANP se determinó con la técnica de evaluación Receiver supposes that for a presence point and one at random selected Operating Characteristic (ROC) utilizada en modelos de at random, the probability that the foreseen value of suitability for distribución basados en algoritmos de solo presencia. La the model for the presence point is higher that the foreseen construcción de la curva ROC es un proceso interactivo for the random point. The AUC curve is a direct measure that aplicado al umbral de idoneidad del modelo y se reclasifica shows the ability of discrimination of the model with values that vary en dos categorías para obtener un modelo binario, en el que from zero to one, in which 0.5 means that its fit is no better los valores del modelo original inferiores al umbral indican that the one obtained at random, and close to one when there ausencia y los valores iguales o superiores al mismo, presencia is a good fit of the data (Benito de Pando and Peñas de Giles, (Phillips et al., s/f); a partir de ellos se calcula la fracción 2007); that is, as the training data and those of testing get de verdaderos positivos (sensibilidad) en el eje xy la fracción de closer to one, the model is more accurate (García, 2008). aleatorios positivos (especificidad) en el eje y, reflejados en el área bajo la curva (AUC), la cual supone que para un The most important climate and environmental variables punto de presencia y uno aleatorio seleccionados al azar, linked to the species were determined by the Jackknife test. The la probabilidad de que el valor de idoneidad previsto por el geographic points of the species record were divided as 50 % modelo para el punto de presencia sea mayor que el previsto for the training accessions and 50 % for the testing accessions; para el punto aleatorio. La curva AUC es una medida directa the aim of this distribution is to guarantee a statistical and que muestra la capacidad de discriminación del modelo con equitable significance for the model (Hurtado, 2007). The training valores que fluctúan de cero a uno, en los que 0.5 indica que accessions were used to run it and the testing data were used el ajuste del mismo no es mejor que el obtenido al azar, y to validate it. The Jackknife test creates a graphic when using each próximos a uno cuando existe un buen ajuste con los datos variable in an isolated way and additionally generates another (Benito de Pando y Peñas de Giles, 2007); es decir, cuanto más with all the variables, where it indicates gain for each of them. próximo a uno, los datos de entrenamiento y de prueba, el modelo es más correcto (García, 2008). RESULTS AND DISCUSSION

Las variables climáticas y ambientales más importantes asociadas The environmental description of APFFSQ was determined with a la especie se determinaron con la prueba de Jackknife. eight climate and nine environmental variables, that are included Los puntos geográficos de registro de la especie se dividieron in the model, which identifies, in a spatial way, the cells with the al 50 % para las accesiones de entrenamiento y 50 % para climate and environment that is attributed to the development, las accesiones de prueba; el propósito de esta distribución presence and possible potential distribution of the species. In Table 1 es garantizar una significancia estadística y equitativa para el are expressed the minimal, maximum values of the climate and modelo (Hurtado, 2007). Las accesiones de entrenamiento se environmental variables. usaron para correrlo y los datos de prueba se utilizaron para validarlo. La prueba de Jackknife crea un gráfico al usar The potential distribution map of P. herrerae was obtained cada variable de manera aislada y adicionalmente genera by modeling two assays. The first one used only climate otro con todas las variables, en donde indica la ganancia de variables (1 vc assay) and the second one included climate and cada una de estas. environmental variables (2 vca assay). According to Benito de Pando and Peñas de Giles (2007), to determine the prediction of RESULTADOS Y DISCUSIÓN the potential distribution area of any species, the Receiver Operating Characteristic (ROC) is admitted as a standard La caracterización ambiental del APFFSQ se determinó con method to assess the accuracy of the predictive distribution models ocho variables climáticas y nueve variables ambientales, mismas and provides a simple measure of the model’s behavior, with que se incluyen en el modelo, el cual identifica a las celdas con the calculus of the area under the curve (AUC). In this la condición climática y ambiental que se atribuye al desarrollo, context, the result of it for the 1 vc and 2 vca assays are shown a la presencia y posible distribución potencial de la especie in Figure 3; those corresponding to AUC for the training data de manera espacial. El Cuadro 1 muestra los valores mínimos, (red line) and for the testing data (blue line) describe a similar medios y máximos de las variables climáticas y ambientales. fit, oriented to the left upper part; its interpretation is based in the fact that, while both curves are as close to each other

98 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Cuadro 1. Conjunto de variables climáticas y valores mínimos, máximos y promedio que caracterizan el área natural protegida Sierra de Quila. Table 1. Group of climate variables and minimum, maximum and average values that describe Sierra de Quila Natural Protected Area. Variables climáticas Valor mínimo Valor medio Valor máximo Desviación estándar Temperatura mínima anual (°C) 7.7 9.6 11.6 0.78 Temperatura media anual (°C) 16.4 18.4 20.6 0.83 Temperatura máxima anual (°C) 24.9 27.1 29.5 0.9 Precipitación pluvial media anual (mm) 837.6 881.8 914.2 16 Humedad relativa media anual (%) 60.7 64.4 67.4 1.32 Área de radiación solar (WH m-²) 591 932.62 1 422 337.1 2 225 516.25 144 935.4 Evapotranspiración media anual (mm) 1 333.7 1 418 1 502.9 34.5 Evaporación media anual (mm) 1 667.2 1 772.6 1 878.6 43.1 Variables ambientales Altura (msnm) 1 345 1 942.4 2 558.7 226.9 Exposición - - - - Pendiente (%) 0 33 259 21.5 Rugosidad 0 171 254 39 Índice normalizado de vegetación (valor de celda) 0 12 8 256 - Geología - - - - Suelo - - - - Textura - - - - Vegetación - - - - La exposición, geología, suelo, textura y vegetación son variables cualitativas. °C= grados centígrados; mm= milímetros; %= porcentual; WH m-²= vatio hora por metro cuadrado; msnm= metros sobre el nivel del mar. The hillside, geology, soil, texture and vegetation are qualitative variables; °C= centigrade degrees; mm= milimeters; %= percent; WH m-²= hour by square meter ratio; msnm= meters above sea level (masl).

El mapa de distribución potencial de P. herrerae se obtuvo as possible, the fit of the model is even better, which would mediante la modelación de dos ensayos. El primero utilizó solo las mean that there would be no omission error at all (the species variables climáticas (ensayo 1 vc) y el segundo incluyó variables is present but it is predicted as absent), 100 % of sensibility and climáticas y ambientales (ensayo 2 vca). De acuerdo con Benito no commission error (the species might be there, according to de Pando y Peñas de Giles (2007), la determinación de la prediction), 100 % of specificity. predicción del área de distribución potencial de cualquier especie mediante la técnica Receiver Operating Characteristic The AUC values of both assays were over 0.95, a number (ROC) es aceptada como un método estándar para evaluar that suggests a good fit of the models; however, the best was la exactitud de los modelos de distribución predictiva y from the vca assay 2, as it achieved the higher values under proporciona una medida simple del desempeño del modelo, the curve for the training and testing data (0.973 and 0.971), con el cálculo del área bajo la curva (AUC). En este contexto, el in addition to the fact that this assay defines in a spatial way resultado de ella para los ensayos 1 vc y 2 vca se muestran en a better distribution of the species according to what was la Figura 3; las correspondientes al AUC para los datos de observed in the field. Contreras et al. (2010) obtained AUC entrenamiento (línea roja) y para datos de prueba (línea azul) values rather high (0.997) for the Taxus globosa Schlecht. describen un ajuste similar, orientado a la parte superior distribution in Mexico; therefore, the authors concluded izquierda; su interpretación se basa en que, mientras ambas having found accurate results with the use of MaxEnt. Kumar curvas se sitúen lo más juntas posible, mejor es el ajuste del and Stohlgren (2009) applied MaxEnt as well to model the modelo, lo que indicaría que no habría ningún error de omisión (la especie si está pero se predice ausente), 100 % de sensibilidad y ningún error de comisión (la especie puede estar ahí, sobre predicción) 100 % de especificidad.

99 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Los valores AUC de ambos ensayos fueron superiores a potential habitat of Canacomyrica monticola Guillaumin, 0.95, cifra que interpreta un buen ajuste de los modelos; sin a tree threatened and at risk of extinction species of New embargo, el mejor lo presentó el ensayo 2 vca por lograr los valores Caledonia in the western Pacific Ocean; the result of the model más altos del área bajo la curva para los datos de entrenamiento y was defined with high sensibility (0.82) and specificity (0.91); the de prueba (0.973 y 0.971), además de que este ensayo define de variables that had the greatest influence upon the potential manera espacial una mejor distribución de la especie según lo habitat of the species were temperature and precipitation. observado en campo. Contreras et al. (2010) obtuvieron valores de AUC altos (0.997) para la distribución de Taxus globosa The most important variables related to the species were determined Schlecht. en México, por lo que los autores concluyen haber by the Jackknife test; the model assigns the increment to the alcanzado resultados precisos con el uso de MaxEnt. Kumar y variables, which results in a graphic (Figure 4), where the gain or Stohlgren (2009) también aplicaron MaxEnt para modelar el contribution of each of them is shown; for example, the intense hábitat potencial para Canacomyrica monticola Guillaumin, blue bar refers to the option when the variable is only used in una especie arbórea en peligro de extinción y amenazada en an isolated way or by itself; the pale blue bars indicate the Nueva Caledonia en el Océano Pacífico occidental; el modelo reduction of gain when they are excluded or omitted, and resultante se definió con valores altos de sensibilidad (0.82) y finally, the red bar creates a model in which all the variables de especificidad (0.91); las variables que más influyeron para are used. Graphics help to identify which are the variables that el hábitat potencial de la especie fueron la temperatura y influence and determine the distribution of the species. la precipitación.

Ensayo 1 vc = 1 vc Assay; Ensayo 2 vca = 2 vca Assay. Figura 3. Curva operacional ROC para los ensayos 1 vc y 2 vca. Figure 3. ROC operational curve for the 1 vc and 2 vca assays.

100 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Las variables más importantes asociadas a la especie fueron In the graphics the variables of solar radiation area (1 vc assay) determinadas mediante la prueba de Jackknife; el modelo asigna and hill side (2 vca assay) were identified as those that are el incremento a las variables, lo que da como resultado un gráfico used by themselves and do not get any gain, and thus, are not (Figura 4), donde se muestra la ganancia o contribución de cada una dispensable to determine the P. herrerae distribution; while the de estas; por ejemplo, la barra en color azul rey corresponde maximum temperature variables (1 vc assay) and soil (2 vca a la opción de cuando solo se utiliza la variable de manera aislada assay) when they are used by themselves, a higher value is o por si sola; las barras en color azul claro señalan la disminución obtained that allows a good data fit, from which it results that de la ganancia cuando se excluye o se omite y, finalmente la they are the most useful to determine the distribution of the barra roja crea un modelo en el que se usan todas la variables. species. On the other hand, those which lower the gain when they Los gráficos ayudan a identificar cuáles son las variables que are omitted are the solar radiation area and precipitation. influyen y determinan la distribución de la especie.

Figura 4. Contribución de las variables climáticas del ensayo 1 vc (a) y de las variables climáticas y ambientales del ensayo 2 vca (b). Figure 4. Contribution of the climate variables of the 1 vc assay (a) and of the climate and environmental variables of the 2 vca (b).

101 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

En los gráficos se identifican las variables de área de radiación According to Jackknife’s test, the variables that affect the solar (ensayo 1 vc) y exposición (ensayo 2 vca) como las que se distribution of the species are the humic cambisol soil, fine textured usan por sí solas y no obtienen ganancia, por lo tanto, no resultan and mildly permeable; annual average temperature of 18 °C; altitude, ser prescindibles para definir la distribución de P. herrerae; from 1 985 to 2 227 m and the annual average precipitation mientras que las variables temperatura máxima (ensayo 1 vc) y of 882 mm with a maximum of 914 mm. Guerrero and López suelo (ensayo 2 vca) cuando se utilizan por sí solas, se obtiene (1997) and Madrigal (1995, quoted by Rueda et al., 2006), un valor más alto que permite un buen ajuste a los datos, coincide with an altitudinal interval for the distribution of the de lo que resulta que son las más útiles para determinar species; also, they described other factors that have an la distribución de la especie. Por otra parte, las que disminuyen la influence in its development, such as growing in places with a ganancia cuando se omiten son el área de radiación solar y rain regime between 500 mm and 1 700 mm and developing la precipitación. within a thermic interval from -3 °C up to a maximum of 42 °C. On the other side, Dvorak et al. (2000) pointed out that P. herrerae De acuerdo a la prueba de Jackknife, las variables que distributes on an altitudinal range from 1 200 to 2 600 m, with influyen en la distribución de la especie son el suelo Cambisol an optimal response between 1 800 and 2 400 m; another of húmico, de textura fina y medianamente permeable; la temperatura the conditions related to its distribution is the good soil drainage. media anual de 18 °C; la altitud, de 1 985 m a 2 227 m y According to Escalante et al. (2003), not only the environmental la precipitación media anual de 882 mm y máxima de 914 mm. variables determine the permanence of a species in a place, Guerrero y López (1997) y Madrigal (1995, citado en Rueda et but that also the historical spatial explanations are relevant, that al., 2006) coinciden con el intervalo altitudinal para la especie; is, when the biogeographical and evolutionary pattern of the asimismo, describen otros factores que influyen en su desarrollo species is considered. como situarse en zonas con un régimen de precipitación entre 500 mm y 1 700 mm y crecer entre un intervalo térmico entre -3 °C With the Bioclim program, Rosas (2008) modelled the genus hasta una máxima de 42 °C. Por otro lado, Dvorak et al. Pinus ecogeographic distribution in the Tecuantepec-Apulco-México (2000) señalan que a P. herrerae se le encuentra entre los sub-basin and got distribution models for the different 1 200 y los 2 600 m, con una respuesta óptima entre 1 800 pine species. From collection records, this algorithm defined a y 2 400 m; otra de las características asociadas a su presencia central domain from the minimum and maximum values of 19 climatic es el buen drenaje del suelo. Según Escalante et al. (2003), no variables; the models for Pinus ayacahuite var. veitchii Shaw, solo las variables ambientales determinan la permanencia de P. hartwegii Lindl., P. montezumae Lamb., P. patula Schltdl. et una especie en un lugar, sino que además las explicaciones Cham., P. pseudostrobus Lindl. and P. teocote Schiede ex Schltdl. históricas espaciales son relevantes; es decir, el patrón showed a broad climate affinity for the prevailing conditions in biogeográfico y evolutivo de la especie. the sub-basin; P. cembroides Zucc. and P. leiophylla Schltdl. et Cham. revealed poorly favorable areas for their growth; P. maximinoi Con el programa Bioclim, Rosas (2008) modeló la distribución H. E. Moore. and P. oocarpa Schiede var. oocarpa showed the del género Pinus en la subcuenca de Tecuantepec-Apulco-México preference for an altitudinal interval between 1 600 and y obtuvo modelos de distribución ecogeográfica para las 2 300 m and in a hillside exposure pattern from northwest to diferentes especies de pinos. A partir de los registros de colecta, southwest, in which a warm and humid environment prevails. este algoritmo definió un dominio central en función de los valores mínimos y máximos de 19 variables climáticas; los modelos para It is worth noting that P. hartwegii registered adaptability to Pinus ayacahuite var. veitchii Shaw, P. hartwegii Lindl., P. higher altitudes and low temperature intervals; P. cembroides is montezumae Lamb., P. patula Schltdl. et Cham., P. pseudostrobus associated to the lowest precipitation records, while P. maximinoi and Lindl. y P. teocote Schiede ex Schltdl. mostraron una amplia P. oocarpa Schiede to higher temperatures and precipitations. afinidad climática a las condiciones existentes en la subcuenca; P. cembroides Zucc. y P. leiophylla Schltdl. et Cham. revelaron Téllez et al. (2005) made a similar study, in which they used áreas poco favorables para su desarrollo; P. maximinoi H. E. bioclimatic modelling as a tool for the forest management of four Moore. y P. oocarpa Schiede var. oocarpa manifestaron la pine species of economic value for Mexico; of the 19 climate preferencia por un intervalo altitudinal entre 1 600 y 2 300 m y assessed variables those who had the greatest effect upon en patrón de exposición de noroeste a sureste, en la que impera their distribution for the four species were the maximum and un ambiente cálido y húmedo. minimum values of temperature and precipitation. The intervals of the variables by species were for Pinus arizonica Engelm. Cabe destacar que P. hartwegii registró adaptabilidad a a minimal temperature of 8.7 °C and a maximum of 18.8 °C with a cotas altitudinales mayores e intervalos de temperatura baja; por minimum precipitation of 280 mm and a maximum of1 236 mm; su parte, P. cembroides se asocia a los registros más bajos de for P. devoniana Lindl. the minimum and maximum temperature precipitación, mientras que P. maximinoi y P. oocarpa Schiede a and precipitation values were 9.7 - 23.8 °C and 400 – 2 071 mm. las temperaturas y precipitaciones más altas.

102 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Un estudio similar lo realizaron Téllez et al. (2005) quienes Maximiliano et al. (2013) used the MaxEnt program to utilizaron el modelado bioclimático como herramienta para el determine the potential distribution of nine forest species manejo forestal de cuatro especies de pino de valor económico of economic and ecological interest in the Yucatán Peninsula, para México; de las 19 variables climáticas evaluadas, Mexico; the AUC values obtained were greater than 0.8 for destacaron como las de mayor influencia para su distribución all species, and therefore, the fit of the models for all species para las cuatro especies, los valores mínimos y máximos de was acceptable. Among the species, some of the variables that la temperatura y la precipitación. Los intervalos de las influence their distribution differ, such as those of large area like variables por especie fueron para Pinus arizonica Engelm. una Dendropanax arboreus (L.) Decne. & Planch., Swietenia macrophylla temperatura mínima de 8.7 °C y una máxima de 18.8 °C con King. and Vitex gaumeri Greenm. which coincide in the sodium una precipitación mínima de 280 mm y una máxima de1 236 mm; absorption ratio, mean temperature of the wettest quarter, and para P. devoniana Lindley los valores mínimos y máximos the average annual rainfall (1 200 mm), which are the variables that respectivos de temperatura y precipitación fueron de 9.7 - 23.8 °C explain over 45 % of the distribution; on the other hand, for those of y de 400 – 2 071 mm; para P. durangensis Ehren. de 8.8 - low distribution as Avicennia germinans (L.) Stearn., Calophyllum 22.8 °C y de 412 – 1 270 mm, y para P. pseudostrobus fueron de brasiliense Cambess, Cedrela odorata L. and variables that 6 - 23.3 °C y de 400 – 2 279 mm. promote the ideal natural environment for growth were different for each one. Aguirre and Duivenvoorden (2010) modeled via Maximiliano et al. (2013) utilizaron el programa MaxEnt MaxEnt the distribution of 56 species of the genus Pinus para determinar la distribución potencial de nueve especies in Mexico in order to assess whether the pine species listed by forestales de interés económico y ecológico en la Península IUCN (2014) as threatened are well represented in protected de Yucatán, México; los valores obtenidos de la AUC fueron areas of Mexico; 70 % of the species have less than 10 % of their superiores a 0.8 para todas las especies, por consiguiente, el protected modeled distribution (Pinus herrerae, 8 %). The pine ajuste de los modelos para todas las especies resultó aceptable. species classified as threatened have a narrower distribution, Entre las especies difieren algunas de las variables que influyen en occurring at lower elevations and less represented in protected su distribución, por ejemplo, aquellas de amplia extensión como areas compared to other species. The authors conclude that the Dendropanax arboreus (L.) Decne. & Planch., Swietenia macrophylla current network of protected areas does not adequately protect King y Vitex gaumeri Greenm. coinciden en que la relación de the genus Pinus and conservation efforts should be targeted to absorción de sodio, la temperatura media del trimestre más species with reduced development and distribution particularly húmedo y la precipitación promedio anual (1 200 mm) son at low altitudes, such as Pinus attenuata Lemmon, P. cembroides las variables que explican en más de 45 % su distribución; por subsp. cembroides var. lagunae Robert-Passini, P. radiata D. Don el contrario, para aquellas de distribución baja como Avicennia var. binnata (Engelm.) Lemmon, P. rzedowskii Madrigal & Caball germinans (L.) Stearn., Calophyllum brasiliense Cambess. y and P. muricata D. Don. Cedrela odorata L. las variables que propician el ambiente natural idóneo para su crecimiento fueron distintas para cada The final maps of potential geographic distribution of P. herrerae una. Aguirre y Duivenvoorden (2010) modelaron por medio in Sierra de Quila were the result of the combination of the variables de MaxEnt la distribución de 56 especies del género Pinus of each one of the assays (va and vca); the images show an en México con el objetivo de evaluar si las especies de pino estimate from zero to one, that is, a relative value from 0 to clasificadas por IUCN (2014) como amenazadas tienen una 100 of probability that the species is present. Figure 5 shows buena representación en las áreas protegidas de México; 70 % in a general way, the suitability zones; the areas of greatest value de las especies tienen menos de 10 % de su distribución modelada can be observed to the west and northeast; the warmer (para Pinus herrerae, 8 %). Clasificadas como amenazadas tienen tones (red-orange-yellow) mean a higher probability of the una distribución más estrecha, ocurren a menores elevaciones species, and, on the opposite, the colder tones (green-blue) y están menos representadas en las áreas protegidas en are interpreted as less susceptible areas for their presence, and comparación con las otras especies. Los autores concluyen que la those without any color suggest they are non-existent. red actual de áreas protegidas no protege adecuadamente el género Pinus y que los esfuerzos de conservación deben estar Figura 6 shows the limit that partially defines the surface of dirigidos a especies con distribución reducida y de desarrollo the potential distribution of P. herrerae in correlation with the a bajas altitudes, en particular, tales como Pinus attenuata parameters of the 2 vca assay; the potential distribution area Lemmon, P. cembroides subsp. cembroides var. lagunae considers from 0.5 of probability; it is observed a restricted Robert-Passini, P. radiata D. Don var. binnata (Engelm.) Lemmon, distribution with some remaining areas. This area has been P. rzedowskii Madrigal & Caball and P. muricata D. Don. calculated in 606 ha, and is assessed as suitable for the potential distribution of the species within the protected area.

103 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 5. Área de distribución potencial de Pinus herrerae Martínez en el área natural protegida Sierra de Quila. Ensayo 1 con variables climáticas y ensayo 2 con variables climáticas y ambientales. Figure 5. Potential distribution area of Pinus herrerae Martínez in Sierra de Quila Natural Protected Area. Assay 1 with climate variables and assay 2 with climate and environmental variables.

104 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Figura 6. Distribución geográfica potencial de Pinus herrerae Martínez en el área protegida Sierra de Quila a partir de 0.5 de probabilidad de distribución, en el escenario del ensayo 2 vca con variables climáticas y ambientales. Figure 6. Potential geographic distribution of Pinus herrerae Martínez in Sierra de Quila Natural Protected Area, from 0.5 of probability of distribution, from the 2 vca assay scene with climate and environmental variables.

Los mapas finales de distribución geográfica potencial de Arriaga and Gómez (2007) point out that the emission P. herrerae en la Sierra de Quila resultaron de la combinación of greenhouse effect gases will provoke temperature and de las variables de cada uno de los ensayos (va y vca), las precipitation differences, and thus lets to estimate that the imágenes proporcionan un estimado de cero a uno, es decir, temperate forests in Mexico will be one of the most affected un valor relativo de 0 a 100 de probabilidad a la presencia vegetation types, which implies a change in the distribution of de la especie. La Figura 5 muestra de manera general las species; the authors exemplify with several oaks and pines, zonas de idoneidad; se distinguen las áreas de mayor valor among which is P. herrerae the second most important of the hacia el oeste y noreste; las tonalidades de colores más cálidos latter; it has a high change per cent (33 %), which will bring (rojo-naranja-amarillo) significan una mayor probabilidad de la some modification to its present distribution under a scenario of presencia de la especie, por el contrario, los tonos más fríos effect from climate change, identified by the use of the Hadley (verde-azul) se interpretan como áreas menos susceptibles para su Centre Coupled Model, version 2 (HadCM2). Therefore, it is presencia, asimismo las zonas sin color sugieren una nula distribución. important to know the present and potential distribution of the specie and particularly in Sierra de Quila. La Figura 6 muestra el umbral que delimita de forma parcial la superficie de distribución potencial de P. herrerae CONCLUSIONS en correlación con los parámetros del ensayo 2 vca; el área potencial de distribución se considera a partir de 0.5 The presence of P. herrerae, in general, reacts to complex de probabilidad; se observa una distribución restringida con relations that it establishes with its physical and biotic environment; algunas áreas remanentes. El cálculo de esta superficie es thus, its development and distribution does not depend only de 606 ha, consideradas como aptas para la distribución on one single variable, but on a series of interdependent and potencial de la especie dentro del área protegida. intertwined influences; the most significant climate variables

105 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Arriaga y Gómez (2007) indican que el aumento en registered in this study were precipitation and the minimum, las emisiones de gases efecto invernadero provocará diferencias average and maximum temperatures. en la temperatura y precipitación, por lo que se estima que los bosques templados en México serán uno de los tipos The environmental variables that had a greater influence upon de vegetación más afectados, lo cual implicará un cambio the distribution of P. herrerae are the humic Cambisol type of en la distribución de las especies; los autores ejemplifican soil and altitude in the 1 985 - 2 227 masl interval. con diversos encinos y pinos, entre ellos P. herrerae, y lo señalan como el segundo más importante de los pinos, con The potential distribution map of P. herrerae does not only un porcentaje alto de cambio (33 %), mismo que traerá una facilitates the hypothetical framework of occurrence, but also could modificación en su distribución actual bajo un escenario por be a useful tool in planning its conservation and management. efecto del cambio climático mediante el uso del modelo Hadley Centre Coupled Model, versión 2 (HadCM2),. De ahí la ACKNOWLEDGEMENT importancia de conocer la distribución actual y potencial de la especie y en particular en la Sierra de Quila. To the Departamento de Producción Forestal del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) of the Universidad de CONCLUSIONES Guadalajara for the institutional support to carry out this project. To the Comité Regional de Protección, Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Quila, A. C. as well as to the Instituto Nacional de Investigaciones La presencia de P. herrerae, en general, responde a relaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias-Centro de Investigación Regional Pacífico complejas que establece con su medio físico y biótico; por ende, Centro for the facilities provided for this study. A particular acknowledgement to Mr. Rafael Sevilla and to all the brigades of the Regional Committee for their su desarrollo y distribución no dependen de una sola variable, sino help as well as to all the students of CUCBA who in one way or another took de una serie de influencias interdependientes e interrelacionadas; part in this work. las variables climáticas más significativas registradas en este End of the English version trabajo fueron la precipitación y las temperaturas mínimas, medias y máximas.

Las variables ambientales que mayor influencia ejercen en la distribución de P. herrerae son el suelo del tipo Cambisol húmico y la altitud en el intervalo de 1 985 a 2 227 msnm.

El mapa de distribución potencial de P. herrerae no solo facilita la localización del marco hipotético de ocurrencia, sino también podría ser una herramienta auxiliar en la planeación de la conservación y gestión de la especie.

AGRADECIMIENTOS

Al Departamento de Producción Forestal del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA) de la Universidad de Guadalajara por el apoyo institucional para realizar este proyecto. Al Comité Regional de Protección, Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Quila, A. C. y al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias-Centro de Investigación Regional Pacífico Centro por las facilidades brindadas para llevar a cabo este estudio. Un particular reconocimiento al Sr. Rafael Sevilla y todos los brigadistas del Comité Regional por el apoyo recibido así como a todos los estudiantes del CUCBA que de una u otra forma fueron partícipes de este trabajo.

REFERENCIAS

Aguirre, G. J. and J. Duivenvoorden. 2010. Can we expect to protect Benito de Pando, B. y J. Peñas de Giles. 2007. Aplicación de modelos de threatened species in protected areas? A case study of the genus distribución de especies a la conservación de la biodiversidad en Pinus in Mexico. Rev. Mex. Biodiv. 8: 875-882. http://www.redalyc. el sureste de la Península Ibérica. GeoFocus. 7: 100 -119. org/articulo.oa?id=42518439027.(20 de junio de 2014). Benito de Pando, B. y J. Peñas de Giles. 2007a. Modelos predictivos aplicados Arriaga, L. y L. Gómez. 2007. Posibles efectos del cambio climático en algunos a la conservación de flora amenazada: invernaderos vs Linaria componentes de la biodiversidad de México. Instituto Nacional nigricans en el sureste árido ibérico. Departamento de Botánica, de Ecología (INE).http://www2.ine.gob.mx/publicaciones/libros/437/ Universidad de Granada. Granada, España. pp. 33-47. arriaga.html. (10 de febrero de 2014).

106 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

Bonet G., F. J. 2007. Modelos algorítmicos. In: Réplica del III Taller sobre Kumar, S. and T. J. Stohlgren. 2009. Maxent modeling for predicting suitable modelización de nichos ecológicos de GIF. 14-16 marzo de 2007. habitat for threatened and endangered tree Canacomyrica Madrid, España. http://www.gbif.es/formaciondetalles. monticola in New Caledonia. J. Ecol. Nat. Environ. 1(14): 94-98. php?IDForm=22#ad-image-0. (20 de septiembre de 2013). Margules, C. y S. Sarkar. 2009. Planeación sistemática de la conservación. Comisión Estatal de Aguas y Saneamiento (CEAS). 2005. Cuencas hidrológicas Universidad Nacional Autónoma de México, Comisión Nacional en Jalisco, conjuntos de datos geográficos de la carta hidrológica de Áreas Naturales Protegidas y Comisión Nacional para el de aguas superficiales 1:250,000. Comisión Estatal del Agua de Jalisco. Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México D. F. México. 304 p. Anuario estadístico del estado de Jalisco. http://www.ceajalisco.gob. Martínez, M. 1948. Los pinos mexicanos. Ediciones Bota, S.A. México, D. F. mx/cuencajal.html#cuenca-jal. (29 de agosto de 2011). México. pp. 1-45. Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp). 2010. Las áreas Maximiliano, M., G., T. Alfaro R., R. A. Ramírez G., C. T. Lomas B., A. de la Rosa naturales protegidas de México. http://www.conanp.gob.mx/que _ V., A. Maya M., X. García C., B. Rodríguez S. y E. de la Rosa M. hacemos/. (7 de abril de 2011). 2013. Distribución de especies forestales de importancia ecológica Contreras, M. R., I. Luna V. y C. Ríos M. 2010. Distribución de Taxus globosa y económica en la Península de Yucatán. In: Campos, J. J. (comps.). (Taxaceae) en México: Modelos ecológicos de nicho, efectos del Memorias del III Congreso Latinoamericano de IUFRO http://web. cambio del uso de suelo y conservación. Revista Chilena de Historia catie.ac.cr/iufrolat/IufroLat_resumenes_ponencias_alfabetico.htm#M. 12 Natural 83:421-433. al 15 de junio de 2013. San José, Costa Rica. (15 de junio de 2014). Dvorak, W. S., J. E. Stanger and M. Mapula. 2000. Pinus herrerae. In: Ortega H., M. A. and A. Townsend P. 2008. Modeling ecological niches and Conservation and testing of tropical & subtropical forest tree predicting geographic distributions: a test of six presence-only species by the CAMCORE Cooperative, College of Natural methods. Revista Mexicana de Biodiversidad 79(1): 205-216. Resources, NCSU. Raleigh, NC. USA. pp. 75-84. Phillips, S. J., M. Dudík y E. Schapire R. s/f. Una breve guía didáctica sobre MaxEnt. Elith, J., C. H. Graham, R. P. Anderson, M. Dudík, S. Ferrier, A. Guisan, R. J. AT&T, Princeton University y el Centro para la Biodiversidad y Hijmans, F. Huettmann, J. R. Leathwick, A. Lehmann, J. Li, L. G. Conservación del Museo Americano de Historia Natural. http:// Lohmann, B. A. Loiselle, G. Manion, C. Moritz, M. Nakamura, Y. www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/tutorial/tutorial-in-spanish. Nakazawa, J. Mc. Overton, A. T. Peterson, S. J. Phillips, K. Richardson, doc. (20 de mayo de 2010). R. Scachetti–Pereira, R. E. Schapire, J. Soberón, S. Williams, M. S. Wisz Phillips, S. J., P. Anderson R. and E. Schapire R. 2006. A maximum entropy and N. E. Zimmermann. 2006. Novel methods improve prediction of modeling of species geographics distributions. Ecol. Model. 190: species’ distributions from occurrence data. Ecography 29:129-151. 231-259. Escalante, T., D. Espinosa N. y J. Llorente B. 2003. Una perspectiva Phillips, S. J. and M. Dudík. 2008. Modeling of species distributions with Maxent: latinoamericana de la biogeografía: métodos para la identificación, new extensions and a comprehensive evaluation. Ecography 31:161- descubrimiento y comparación de patrones biogeográficos: 175. Ejemplos en México. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Reguerin, J. M., I. Loza y F. Fuentes A. S/F. Distribución geográfica y nicho Autónoma de México. México, D. F. México. pp. 303-307. ecológico de dos especies del genero Schefflera (Araliaceae), Farjon, A., J. A. Pérez D. L. R. and B. T. Stails. 1997. Field guide pines of Mexico endémicas de Bolivia. Herbario Nacional de Bolivia, Instituto de and Central America. The Royal Botanic Gardens. Kew, UK. pp. Ecología, Universidad Mayor de San Andrés y Missouri Botanical 44-45. Garden. La Paz, Bolivia. http:// www.mobot.org/MOBOT/ García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Researach/madidi/pdf/Distribucion _ Reguerin.pdf. (26 de enero Köppen (para adaptarlo a las condiciones de la República de 2012). Mexicana). Universidad Nacional Autónoma de México. México, Rosas A., J. C. 2008. Ecogeografía del género Pinus (Linnaeus, 1753) en la D. F. México. 246 p. subcuenca Tecuantepec-Apulco-México. Tesis de Maestría. Instituto García M., M. R. 2008. Modelos predictivos de riqueza de diversidad vegetal. Politécnico Nacional; Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Comparación y optimización de métodos de modelado ecológico. México, D.F. México.104 p. Memoria de Tesis Doctoral. Universidad Complutense de Madrid, Rueda, S. A., J. A. Ruiz C., J. G. Flores G. y E. Talavera. 2006. Potencial productivo Facultad de Ciencias Biológicas. Departamento de Biología para once especies de pino en Jalisco. Centro de Investigación Vegetal I. Madrid, España. 188 p. Regional del Pacífico Centro, Campo Experimental Altos de Guerrero N., J. J. y G. A. López C.1997. La vegetación y flora de la Sierra de Jalisco. INIFAP-SAGARPA. Tepatitlán de Morelos, Jal. México. Libro Quila, Jalisco, México. FOMES. Universidad de Guadalajara. Técnico Núm. 1. 25 p. Guadalajara, Jal. México. pp. 19-20. Ruiz, C. J. A., I. J. González A., J. Contreras A., I. Vizcaíno V., D. Ibarra C., J. Herrera, R. C., J. J. Vargas H. y J. López U. 2005. Distribución y conservación de Alcalá G., S. Espinoza V. y H. E. Flores L. 2003. Estadísticas las poblaciones naturales de Pinus greggii. Acta Botánica Mexicana climatológicas básicas para el estado de Jalisco. Instituto Nacional 72:1-16. de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias-Centro de Hurtado A., C. A. 2007. Uso de modelos de predicción como herramienta para Investigación Regional Pacíifico Centro. Campo Experimental estimar el área de distribución potencial de la especie Aniba perutilis Centro Altos de Jalisco. INIFAP. Tepatitlán de Morelos, Jal. México. Hemsley (Comino Crespo) en el Departamento del Valle del Cauca. Libro Técnico Núm. 1 pp. 45-235. Tesis de Pregrado. Fundación Universitaria de Popayán, Facultad Rzedowski J. 1978. Vegetación de México. Editorial Limusa. México, D.F. de Ciencias Naturales, Programa de Ecología. Popayán, Colombia. México. pp. 283-313. 57 p. Rzedowski J. 2006. Vegetación de México. 1ª. edición digital. Comisión Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática (INEGI). 1999. Datos Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México. vectoriales de las cartas topográficas F13D73 Atengo, F13D74 pp. 295-327. http://www.biodiversidad.gob.mx/publicaciones/ Cocula, F13D83 Tecolotlán y F13D884 Atemajac de Brizuela. librosDig/pdf/VegetacionMx _ C ont.pdf. (15 de diciembre de 2011). Escala 1:50,000. México, D. F. México. s/p. Sánchez G., A. 2008. Una visión actual de la diversidad y distribución de los International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN). pinos de México. Madera y Bosques 14 (1): 107-120. 2014. The IUCN Red List of Threatened Species. http://www.iucnrelist. Sánchez V., L. R., J. Galindo G. y F. Díaz F. 2008. Ecología, manejo y org (15 de marzo de 2014). conservación de los ecosistemas de montaña de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Universidad Veracruzana, Mundi Prensa México, S. A. de C. V. México, D. F. México. pp. 211-224.

107 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Téllez V., O., Y. M. Chávez H., A. Gómez-Tagle Ch. y M. V. Gutiérrez G. 2005. Villavicencio G., R. 2004. Kartierung von Vegetationsstrukturen und deren Modelado bioclimático como herramienta para el manejo forestal: Veränderung in Naturschutzgebieten mit Hilfe von Fernerkundung estudio de cuatro especies de Pinus. Rev. Cien. For. en Méx. 29 und terrestrische Inventurverfahren. Dargestellt am Beispiel des (95): 61-82. Schutzgebietes für Flora und Fauna Sierra de Quila im Bundesstaat Vela G., L. 1980. Contribución a la ecología de Pinus patula Schlecht. et Cham. Jalisco im Westen Mexikos. Cuvillier Verlag, Göttingen, Deutschland. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales. México, D. F. 161 p. México. 109 p. Villavicencio G., R., P. Bauche P., A. Gallegos R., A. L. Santiago P. y F. M. Huerta M. 2005. Caracterización estructural y diversidad de comunidades arbóreas de la Sierra de Quila. Ibugana. 13 (1):67-76.

108 Ávila et al., Distribución potencial de Pinus herrerae Martínez...

109 ARTÍCULO / ARTICLE

EFECTO DE LA RECURRENCIA DE INCENDIOS FORESTALES EN LA DIVERSIDAD ARBÓREA EFFECT OF THE RECURRENCE OF FOREST FIRES ON TREE DIVERSITY

Agustín Gallegos Rodríguez1, Gerardo Alberto González Cueva1, Ramón Gerardo Cabrera Orozco2, Columba Marcelli Sánchez3 y Efrén Hernández Álvarez1

RESUMEN

Los incendios forestales son un fenómeno natural y que han estado presentes en la mayoría de los ecosistemas terrestres. El bosque La Primavera ha sido afectado con frecuencia por el fuego desde hace varias décadas y el conocimiento de los beneficios o daños que este genera en la adaptación de las especies aún es incipiente. El presente trabajo evaluó la recurrencia espacio-temporal de los incendios forestales y su efecto sobre la diversidad arbórea en el bosque La Primavera. Con técnicas de geoprocesamiento se sobrepusieron las capas de los incendios del período de 1998 al 2012. De acuerdo a la recurrencia de incendios en la misma superficie, se definieron tres categorías; 1ª. Mayor con tres incendios, 2ª. Media dos y 3ª. Baja uno. Se establecieron sitios de muestreo permanentes al azar 1 000 m2. Se aplicaron los índices de similitud de Sorensen y Jaccard para medir la diversidad arbórea (beta) y el de Shannon (alfa). Se generaron mapas con las tres categorías. Se identificaron seis polígonos con la incidencia de tres incendios que representan una superficie de 833 ha. La intersección de los incendios correspondiente a los años 1998-2005-2012 y 2000-2002-2005 son las de mayor superficie. La especie dominante fue Quercus resinosa, seguida de Pinus oocarpa. El índice de Sorensen indicó que todas las categorías son similares por más de 50 %; mientras que con el de Jaccard el valor fue de 40 %. La recurrencia de siniestros de gran magnitud en el área de estudio presentó periodos muy cortos (siete años).

Pa l a b ra s cl a v e : Espacio-temporal, fuego, incidencia, riqueza, Índice de valor de Importancia, Sistemas de Información Geográfica. ABSTRACT

Forest fires are a natural phenomenon that has been present in most terrestrial ecosystems. The La Primavera forest has been frequently affected by fire through the last few decades, and knowledge of the benefits or damages that it generates in the adaptation of species is still incipient. This paper evaluates the spatio-temporal recurrence of forest fires and their effect on tree diversity in the La Primavera forest. Layers of the fires of the 1998–2012 period were superimposed according to their recurrence on the same surface using geoprocessing techniques, and three Fire Recurrence Classes were defined: High, with three fires; Moderate, with two, and Low, with one. Permanent sampling sites (1 000 m2) were randomly established. Sorensen’s and Jaccard’s Similarity Indexes were applied to measure the beta tree diversity, and Shannon’s index, to measure the alpha tree diversity. Six polygons with an incidence of three fires representing a surface area of 833 has were identified. The intersection of fires that occurred during the 1998-2005-2012 and 2000-2002-2005 periods covered the largest surface. The dominant species was Quercus resinosa, followed by Pinus oocarpa. Sorensen’s index indicated that all the categories are similar by over 50 %; while the value using Jaccard’s similarity index was 40 %. The recurrence of forest fires of a large magnitude in the study occurred within very short periods (seven years).

Key words: Spatio-temporal, fire, incidence, richness, Importance Value Index, Geographic Information Systems.

Fecha de recepción/Date of receipt: 25 de abril de 2014; Fecha de aceptación/ date of acceptance: 10 de junio de 2014. 1 Departamento de Producción Forestal, CUCBA. Universidad de Guadalajara. 2 Dirección Ejecutiva del Bosque La Primavera 3 CUCBA, Universidad de Guadalajara. Correo-e: ag_ [email protected] Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los incendios forestales, originados por causas naturales o Forest fires originated by natural or anthropogenic causes are antropogénicas son considerados como uno de los factores de considered as one of the factors of ecological disturbance and perturbación ecológica y de transformación del paisaje de los landscape transformation both in Mexico (Jardel et al., 2009) ecosistemas terrestres tanto de México (Jardel et al., 2009), and across the world (Pyne, 1996). They have an influence como del mundo (Pyne, 1996). Influyen en la composición, on the composition, structure, functioning and dynamics of estructura, funcionamiento y dinámica de los ecosistemas forest ecosystems (Challenger, 1998), where they constitute forestales (Challenger, 1998), en donde constituyen un cambio a temporal change (Eberhardt et al., 2003) or a species temporal (Eberhardt et al., 2003), o recambio de especies replacement caused by fire (Lertzman and Fall, 1998; Frelich, provocado por el fuego (Lertzman y Fall, 1998; Frelich, 2008). 2008). Fires are part of the dynamics of ecosystems and they Los incendios forman parte de la dinámica de los ecosistemas y are an ecological management tool (Jardel et al., 2009). son una herramienta ecológica de manejo (Jardel et al., 2009). Several authors have pointed out that many vegetal taxa Varios autores han indicado que muchos taxa vegetales se han have adapted to their presence; some are resistant to them adaptado a su presencia, unas son resistentes al mismo y otras, and others even need them in order to survive (Zavala, 2000; incluso, llegan a necesitarlos para su supervivencia (Zavala, Fundación Santander, 2008). 2000; Fundación Santander, 2008). The frequency, intensity and severity of fires determine the La Frecuencia de los incendios, su intensidad, y severidad magnitude of their effects on the vegetation and ecosystemic determinan la magnitud de sus efectos sobre la vegetación processes (Elliott and Vose, 2010). However, low intensity y los procesos ecosistémicos (Elliott y Vose, 2010). Sin embargo, la fires often have little impact on the composition of the plant baja intensidad a menudo tiene poco impacto en la composición community and their diversity (Kuddes-Fischer and Arthur, de la comunidad de plantas y en su diversidad (Kuddes-Fischer 2002; Waldrop et al., 2008). Most fire regimes in mixed y Arthur, 2002; Waldrop et al., 2008). Los regímenes de Quercus-Pinus forests correspond to fire forests (González et fuego en los bosques mixtos de Quercus-Pinus, en su mayoría al., 2007); therefore, they do not cause so severe damages as corresponden a incendios superficiales (González et al., 2007); crown fires (Canizales et al., 2011), but they exert a direct influence por lo tanto, y no dañan con la misma severidad que los de on the dynamics, growth, composition and diversification of copa (Canizales et al., 2011), pero influyen directamente en la structure (Ávila et al., 2014). dinámica, el crecimiento, composición y con la diversificación de la estructura (Ávila et al., 2014). Rodríguez (2006) classified the forest ecosystems of Mexico in terms of their relationship with the characteristics of the fire Rodríguez (2006) clasificó los ecosistemas forestales de regime, as: a) dependent –whose species have evolved México en términos de su relación con las características del in the presence of fire, an essential process to preserve régimen del fuego en: a) dependientes del fuego, cuyas biodiversity–; b) sensitive –in which most species have not especies han evolucionado en presencia del fuego y es un evolved in the presence of fire–, and c) independent –in which proceso esencial para conservar la biodiversidad; b) sensibles fire plays a very small role, and the ecosystems are too humid, al fuego, en los que la mayoría de las especies no han cold or dry to burn. evolucionado en presencia del fuego; y c) independientes del fuego, el fuego juega un papel muy pequeño, y los ecosistemas Forest fires occur in the country every year on 220 000 ha son demasiados húmedos, fríos o secos para quemarse. (Jardel et al., 2010). In this sense, the La Primavera forest (LPF) is not the exception, as it has been affected by fires of a very Se estima que en el país los incendios forestales afectan large magnitude for several decades. However, still little is anualmente 220 000 ha (Jardel et al., 2010). En este sentido, known regarding the recent incident of fires: the yearly number el bosque La Primavera (bLP) no es la excepción, ya que ha and affected surface, types of habitat or vegetation damaged, at sido afectado por incendios de gran magnitud desde hace least in recent years, particularly through a period of several décadas. Sin embargo, las interrogantes de cómo la incidencia years, and the likely future tendencies in different scenarios reciente de incendios (número y superficie afectada por año, tipos (Jardel, 2009), as well as their effects. Therefore, the present de hábitat o vegetación impactados, por lo menos en paper has as its purpose to assess the frequency of forest fires años recientes y preferentemente en un período de varios años); y based on the spatio-temporal relationship, as well as their effect cuáles son las tendencias probables hacia el futuro en distintos on the tree diversity of the La Primavera forest. escenarios (Jardel, 2009), así como sus efectos son, todavía, incipientes. Por lo anterior, el presente trabajo tuvo como objetivos evaluar la frecuencia de incendios forestales sobre la relación espacio- temporal y su efecto en la diversidad arbórea del bosque La Primavera.

111 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

MATERIALES Y MÉTODOS MATERIALS AND METHODS Área de estudio Study area

El bosque La Primavera (bLP) es el área boscosa más cercana The La Primavera forest (LPF) is the closest forest to the a la Zona Metropolitana de Guadalajara, situado al poniente Metropolitan Area of Guadalajara, located at its west and de la misma y con una extensión territorial de 36 229 ha, de las covering a territory of 36 229 has, of which 30 500 has cuales 30 500 están bajo la categoría de Área de Protección are under the category of the La Primavera Flora and Fauna de Flora y Fauna La Primavera (APFFLP), decretada por el Protection Area (APFFLP, for its acronym in Spanish), decreed gobierno federal el seis de marzo de 1980 (Conanp, 2000). by the federal government on March 6, 1980 (Conanp, 2000). Y a partir de 2006, se incorporó el APFFLP en la Red Mundial And the APFFLP was incorporated to the UNESCO MAB World de Reservas de la Biosfera del MAB-UNESCO (Figura 1). Network of Biosphere Reserves since the year 2006 (Figure 1). Se localiza en la zona de confluencia de dos provincias florísticas, It is located in the confluence area of two floral provinces: Sierra la Sierra Madre Occidental, Sierras Meridionales y el Eje Madre Occidental, the Southern Sierras and the Transversal Neovolcánico Transversal, entre las coordenadas extremas Neovolcanic Axis, between the extreme coordinates 103°28 to 103°28’ a 103°42’ de longitud oeste, y 20°32’ a 20°44’ de 103°42 west, and 20°32 a 20°44 north (Curiel, 1985). latitud norte (Curiel, 1985).

Figura 1. Ubicación del Bosque de La Primavera, Jalisco. Figure 1. Location of the La Primavera forest, Jalisco.

La fisiografía comprende un intervalo altitudinal de 1 320 The physiography comprises an altitudinal interval of 1 320 to a 2 260 m. Según la clasificación climática de Köppen, 2 260 m. According to Köppen’s climate classification, modified modificada por García (1973), el clima es del tipo Templado by García (1973), the climate is Temperate Subhumid C(w2)

Subhúmedo C(w2)(w) y Semicálido Subhúmedo (A)C(w1)(w);con (w) and Semiwarm Subhumid (A)C(w1)(w), with precipitations precipitaciones que fluctúa entre 900 y 1 000 mm; la ranging between 900 and 1 000 mm, a maximum temperature temperatura máxima de 30 °C y mínima de 15° C (Curiel, 1985). of 30 °C and a minimum of 15° C (Curiel, 1985).

112 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

Se han identificado cinco tipos de vegetación; bosque Five types of vegetation were identified: holm oak forest, de encino, el bosque de encino–pino, el bosque de pino, el oak-pine forest, and pine forest, deciduous tropical forest and bosque tropical caducifolio y la comunidad riparia. En ellas the riparian community. Within these, 961 species of vascular se han registrado 961 especies de plantas vasculares, que se plants have been registered, distributed in six divisions distribuyen en 6 divisiones pertenecientes a 107 familias, 419 belonging to 107 families and 419 genera, with two endemic géneros, con dos especies endémicas: Mammillaria jaliscana species: Mammillaria jaliscana (Britton & Rose) Boed. and (Britton & Rose) Boed. y Agave guadalajarana Trel. Agave guadalajarana Trel. (Conanp, 2000). (Conanp, 2000). Based on the FAO/UNESCO soil classification, the units are De acuerdo a la clasificación de suelos de la FAO/UNESCO, Regosols and Lithosols; regosols constitute 92 % of the area las unidades son Regosol y Litosol; el Regosol conforma 92 % del (Conanp, 2000). The soils of the LPF are scarcely developed, área (Conanp, 2000). Los suelos del bLP están poco desarrollados, with characteristics of young soils derived from volcanic ashes, y exhiben características de suelos jóvenes derivados de easily erodible soils and soils with little organic matter (Curiel, 1985). cenizas volcánicas; están sueltos, son fácilmente erosionables y contienen poca materia orgánica (Curiel, 1985). Area analysis of fire recurrence

Análisis de área de recurrencias de incendios The vectorial data of the fires registered during the period of 1998 to 2012 –except for the years 2006, 2007, 2009, Se gestionó y obtuvo del Comité Técnico para La Administración 2010 and 2011–, which were not representative due to their del bosque La Primavera los datos vectoriales de los incendios limited surface area and magnitude, were requested and obtained registrados en el bLP para los años 1998 a 2012, excepto 2006, from the Technical Committee for the Management of the La 2007, 2009, 2010 y 2011, que no fueron representativos por su Primavera Forest. Using geoprocessing techniques (Boolean baja superficie y magnitud. Con técnicas de geoprocesamiento algebra) of the Arcgis 9.3 software (ESRI, 2005), the areas (algebra boleana) del software Arcgis 9.3 se realizó la were superimposed in order to determine the Fire Recurrence sobreposición de polígonos para determinar las Clases de Classes (FRCs): low (one fire), moderate (two fires) and high Recurrencia de Incendios (CRI): baja (un incendio), media (dos) y (three fires). On these layers the inventory sampling sites were alta (tres). Sobre estas capas se ubicaron los sitios de muestreo located (Figure 2). del inventario (Figura 2).

Polígono bLP = LPF area; Sitios de muestreo = Sampling sites

Figura 2. Ubicación de sitio. Figure 2. Location of the sampling sites in the La Primavera forest.

113 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Análisis de la diversidad alfa y beta Analysis of the alpha and beta diversity

Se establecieron 15 sitios de muestreo bajo la metodología de 15 sampling sites were established using the methodology sitios permanentes de control de 1 000 m2, según la metodología of 1 000 m2 permanent control sites proposed by Schmid- propuesta por Schmid-Haas et al. (1993) y Gallegos et al. Haas et al. (1993) and Gallegos et al. (1998). Five sites were (1998). Se ubicaron cinco sitios por CRI, con una distribución located according to the FRCs, using a selective distribution. selectiva. Se tomaron los datos de especie, diámetro normal The following species data ware taken: normal diameter ≥10 cm, ≥10 cm, rumbo y azimut del punto central a cada árbol y direction and azimuth of the point at the center of each tree, and altura (Figura 3). height (Figure 3). Análisis de datos

La estructura se analizó con el Índice de Valor de Importancia (IVI), desarrollado por Curtis y McIntosh (1951) y aplicado para jerarquizar la dominancia de cada especie en rodales mezclados (Lamprecht, 1990; Corella et al. (2001); Olmo et al. (2005); Hernández et al., 2013) y se calculó de la siguiente manera:

IVI= Abundancia relativa + Dominancia relativa + Frecuencia relativa (1)

Donde:

Punto central = Central point; Distancia del árbol al punto central = Distance between the tree and the central point; Azimut de cada árbol = Azimuth of each tree

Figura 3. Levantamiento de sitios. Figure 3. Sampling site in the La Primavera forest.

The structure was analyzed by using the Importance Value El área basal (AB) de los árboles se obtuvo con la fórmula siguiente: Index (IVI), developed by Curtis and McIntosh (1951) and applied to rank the dominance of each species in mixed stands (Lamprecht, 1990; Corella et al., 2001; Olmo et al., 2005; Hernández et al., 2013), and it was estimated as follows:

Donde: IVI= Relative abundance + Relative dominance + = 3.1416 Relative frequency (1) Dap = Diámetro a la atura de pecho (1.30 m) Where: Se aplicó un ANOVA con el programa Statgraphics centurión para determinar las diferencias estadísticas entre los promedios de área basal en las CRI.

Medidas de la diversidad de especies arbóreas

Para determinar qué tan homogéneas o heterogéneas fueron las clases de recurrencia de incendios, se calcularon los índices de diversidad (Magurran, 1988): Índice de riqueza específica (S), que se refiere al número total de especies presentes en cada sitio y el de Shannon-Wiener (H’) (Moreno, 2001), que mide el grado promedio de incertidumbre para predecir la especie a la que pertenece un individuo tomado al azar dentro de cada CRI.

114 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

The tree baseline area (BA) was estimated using the following formula:

Donde: H = Índice de diversidad

Pi = Posibilidad de conjunción de elementos Where: ln pi = logaritmo natural de Pi. = 3.1416 Por lo tanto, a mayor valor del índice de Shannon, la Dbh = Diameter at breast height (1.30 m) diversidad es más grande An ANOVA was applied using the Statgraphics Centurion A partir de los resultados en el Índice de Shannon se realizó software to determine the statistical differences between the un test, en el cual la hipótesis nula define que las diversidades average baseline areas in the FRCs (Statpoint, 2007). de dos grupos diferentes son iguales. Para ello se utilizó el método (Hutcheson, 1970 in Zar, 1999). Tree diversity measures

La similitud de especies arbóreas entre las Clases de Recurrencias The diversity indices (i.e. the specific richness index (S), which de Incendios (CRI) se estimó con los índices de Jaccard y refers to the total number of species occurring in each site, and Soresen (Magurran, 1988). the Shannon-Wiener index (H’) (Moreno, 2001), which measures the average degree of uncertainty to predict the species to Jaccard, which an individual randomly taken from each FRC belongs) were estimated in order to determine how homogenous or heterogeneous the fire recurrence classes were (Magurran, 1988): Donde: A = Número de especies presentes en el grupo a b = Número de especies presentes en el grupo b c = Número de especies compartidas Where: Sorensen, H = Diversity index Pi = Possibility of a combination of elements

ln pi = Natural logarithm of Pi. Donde: JN = Número de especies compartidas Therefore, the higher the value of the Shannon index, the a = Número de especies exclusivas de la comunidad a greater the diversity. b = Número de especies exclusivas de la comunidad b Based on the results of Shannon’s index, a test was carried Se determinó la similitud de las especies entre los CRI con el out in which, according to the null hypothesis, the diversities of programa estadístico R, el cual emplea la fórmula de Jaccard two different groups are equal. For this purpose, the Hutcheson y genera un dendrograma. method was utilized (1970) (Zar, 1999).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN The similarity of tree species between the Fire Recurrence Classes (FRCs) was estimated using Jaccard’s and Sorensen’s Análisis espacio – temporal indices (Magurran, 1988).

En los años 1998 a 2012 se quemaron 32 823 ha, en 10 siniestros, Jaccard, lo que representa, en promedio 3 282.3 ha por suceso. En 2005 y 2012 se registraron las aéreas más afectada con 26.5 % y 24.9 %, respetivamente; mientras que en 2003 solo se incendió 0.17 % Where: de la superficie total del bLP (Cuadro 1). A = Number of species present in group a b = Number of species present in group b c = Number of shared species

115 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La Figura 4 muestra la distribución espacial de los incendios forestales registrados en el bosque La Primavera. Sorensen,

En la CRI media, en la que se presentaron dos incendios en Where: la misma superficie, se obtuvieron ocho polígonos, que suman JN = Number of shared species 9 741 ha; en ella la máxima superficie incendiada fue 3 489 ha a = Number of species exclusive to community a en los años 1998 y 2012, mientras que en 2000 y 2005 b = Number of species exclusive to community b disminuyó a 2 792 ha (Figura 5). The similarity of the species between the FRCs was determined A partir del análisis espacio-temporal se determinaron by the R statistical software, which utilizes Jaccard’s formula seis polígonos para la CRI alta que representa un área total de and generates a dendrogram. 833 ha. Las intersecciones correspondientes a los años 1998-2005-2012 y 2000-2002-2005 fueron las de mayor Cuadro 1. Registros de incendios durante el periodo 1998 superficie por contener a dos de los eventos que afectaron a 2012, con excepción de los años 2006, 2007, a una cantidad de hectáreas más grande (2005 y 2012), y los 2009, 2010 y 2011 en el bosque de La Primavera. cuales se sobreponen con todos los incendios que tuvieron Table 1. Registers of fires during the 1998–2012, with the lugar durante el periodo 1998–2012 (Figura 6). exception of the years 2006, 2007, 2009, 2010 and 2011 in the La Primavera forest. La sobreposición de las capas de las CRI evidenciaron zonas en las que coincidieron hasta cinco incendios en una Año Superficie (ha) misma área, sin embargo por ser de extensión pequeña no se 1998 6 138 tomaron en cuenta para el análisis. 1999 480 Los siniestros de mayor superficie registrados en el bLP 2000 4 766 (1998, 2005 y 2012) tienen una recurrencia de siete años. En 2001 1 689 bosques de España se citan 139 áreas de estudio quemadas 2002 1 674 una vez y 25, dos veces con intervalos de incendios cortos de 2003 56 4 a 11 y de 6 a 16 años, respectivamente (Díaz, 2003). 2004 186 Jardel et al. (2010) indicaron un Intervalo de retorno de incendios de 35 años para bosques de pino encino. Para el 2005 8 702 bLP los registros de diferentes fuentes oficiales asentaron que 2008 955 la mayoría de los incendios fueron de tipo superficial y en 2012 8 177 menor proporción de copa. Por ello, la cobertura herbácea

Figura 4. Distribución espacial de los incendios registrados en el periodo 1998–2012 en el bosque de La Primavera. Figure 4. Spatial distribution of the fires registered during the 1998–2012 period in the La Primavera forest.

11 6 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales... disminuye significativamente, en respuesta a las perturbaciones con intervalos cortos (Moreno y Oechel, 1995 in Díaz, 2003). No obstante, algunas especies arbóreas son resistentes a los incendios superficiales y presentan buena regeneración (Zavala, 2000; Madrigal et al. 2005; Jardel, 2010).

Clase media = Moderate class; dos incendios = two fires; Polígono bLP = LPF area

Figura 5. Distribución espacio-temporal de la CRI media en el bosque de La Primavera. Figure 5. Spatio-temporal distribution of the moderate FRC in the La Primavera forest.

Clase alta = High class; tres incendios = three fires; Polígono bLP = LPF area

Figura 6. Distribución espacio-temporal de la CRI alta en el bosque de La Primavera. Figure 6. Spatio-temporal distribution of the high FRD in the La Primavera forest.

11 7 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Índice de Valor de Importancia RESULTS AND DISCUSSION

2 Se midieron nueve especies con 213 árboles y 28.4 m de Spatio – temporal analysis área basal, en promedio por hectárea. Las dominantes fueron Quercus resinosa Liebm. y Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. In the years 1998 to 2012, 32 823 ha were burned in 10 fires, which amounts to an average of 3 282.3 ha per event. In 2005 Respecto al análisis del efecto de la recurrencia de incendios and 2012, the most affected areas were registered with en la masa arbórea se observó que la riqueza de especies 26.5 % and 24.9 %, respectively; while in 2003 only 0.17 % of es mayor (seis) en la CRI alta, mientras que la CRI media solo fue the total surface of the LPF went up in flames (Table 1). de 4; Olmo et al. (2005) obtuvieron valores de este parámetro en lugares con y sin incendios de siete y seis, respectivamente. Estos Figure 4 shows the spatial distribution of the forest fires se asemejan a los que se registraron en el bosque La Primavera. registered in the La Primavera forest.

La especie ecológicamente más importante en los tres In the moderate FRC, where two fires occurred on the same CRI fue Q. resinosa, con un IVI de 151. 69, 141. 57, 180. 72, surface, eight areas were obtained that add up to 9 741 has; respectivamente; seguida de P. oocarpa con los valores 90. in it, the maximum surface burnt was 3 489 ha in the years 1998 69, 95. 1 7, 75. 40 (Cuadro 2). Q. resinosa en dos CRI tuvo IVI and 2012; for 2000 and 2005, it decreased to 2 792 ha superiores a 50 %. Resultados semejantes consignó Gallegos (Figure 5). (1997), en el bLP, a Q. resinosa con valores más altos de IVI, seguido de P. oocarpa.

Cuadro 2. Índice de Valor de Importancia (IVI) por Clase de Recurrencia de Incendios en el bosque La Primavera. Clase de Recurrencia de Incendios (CRI) baja Especie Abun. Dom. Frec. IVI Quercus resinosa Liebm. 66.09 56.19 29.41 151.69 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 27.83 33.45 29.41 90.69 Quercus viminea Trel. 3.48 6.93 17.65 28.05 Clethra rosei Britton 1.74 1.78 17.65 21.17 Quercus coccolobifolia Trel. 0.87 1.65 5.88 8.40 Clase de Recurrencia de Incendios (CRI) media Quercus resinosa Liebm. 49.50 46.61 45.45 141.57 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 31.68 27.12 36.36 95.17 Quercus castanea Née 16.83 19.47 9.09 45.40 Quercus viminea Trel. 1.98 6.79 9.09 17.87 Clase de Recurrencia de Incendios (CRI) alta Quercus resinosa Liebm. 63.24 81.77 35.71 180.72 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 27.21 12.82 35.71 75.74 Quercus laeta Liebm. 3.68 1.61 7.14 12.42 Quercus magnoliifolia Née 2.94 1.25 7.14 11.33 Quercus viminea Trel. 2.21 2.37 7.14 11.71 Acacia pennatula (Schlecht. et Cham.) Benth. 0.74 0.19 7.14 8.07 Abun. = Abundancia relativa; Dom. = Dominancia relativa; Frec. = Frecuencia relativa.

118 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

Table 2. Importance Value Index (IVI) by Fire Recurrence Class in the La Primavera forest. Low Fire Recurrence Species Class (FRC) Abund. Dom. Freq. IVI Quercus resinosa Liebm. 66.09 56.19 29.41 151.69 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 27.83 33.45 29.41 90.69 Quercus viminea Trel. 3.48 6.93 17.65 28.05 Clethra rosei Britton 1.74 1.78 17.65 21.17 Quercus coccolobifolia Trel. 0.87 1.65 5.88 8.40 Moderate Fire Recurrence Class (FRC) Quercus resinosa Liebm. 49.50 46.61 45.45 141.57 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 31.68 27.12 36.36 95.17 Quercus castanea Née 16.83 19.47 9.09 45.40 Quercus viminea Trel. 1.98 6.79 9.09 17.87 High Fire Recurrence Class (FRC) Quercus resinosa Liebm. 63.24 81.77 35.71 180.72 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 27.21 12.82 35.71 75.74 Quercus laeta Liebm. 3.68 1.61 7.14 12.42 Quercus magnoliifolia Née 2.94 1.25 7.14 11.33 Quercus viminea Trel. 2.21 2.37 7.14 11.71 Acacia pennatula (Schlecht. et Cham.) Benth. 0.74 0.19 7.14 8.07 Abund. = Relative abundance; Dom. = Relative dominance; Freq. = Relative frequency.

Q. resinosa alcanzó los valores más altos de abundancia, Six areas representing 833 ha total based on the spatio- dominancia y frecuencia en las tres CRI; por consiguiente, temporal analysis. The intersections corresponding to the years es la especie dominante. P. oocarpa en la CRI media 1998-2005-2012 and 2000-2002-2005 were the ones with tuvo un máximo valor de IVI, con 95.17. Olmo et al. the largest surface because they contained two of the events that (2005) evidenciaron que en aéreas con y sin incendios, affected a larger amount of hectares (2005 and 2012), which Q. castanea y Q. resinosa registraron valores de IVI de 80 overlap with all the fires that took place during the 1998–2012 y 82, respectivamente; y P. oocarpa de 69 y 63. En áreas period (Figure 6). restauradas después de un incendio en Chipinque, la especie ecológicamente más importante y representativa fue Q. rysophylla The overlapping of the FRC layers evidenced certain zones con un valor de IVI de 57.43 %, P. pseudostrobus de 14.21 % in which up to five fires coincided in the same area; however, y Q. laceyi con 14.21 % y 9.54 % (Alanís et al., 2010). En las because they are small, they were not considered in the analysis. investigaciones antes citadas, y en la que aquí se documenta, The fires covering the largest surface area registered in the LPF los IVI predominante corresponden a las especies de Quercus. (1988, 2005 and 2012) have a recurrence of seven years. In the forests of Spain, 139 study areas burnt once and 25 areas burnt Con base en la variable dominancia (área basal), se twice, with short intervals of 4 to 11 years and of 6 to 16 years determinó si existe diferencia estadística entre las CRI, (Cuadro 3). between fires, respectively (Díaz, 2003). Jardel et al. (2010) indicated a return interval of 35 years for pine-oak forests. For the LPF records from various official sources state that most fires were superficial and occurred in a smaller proportion of the

11 9 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 3. Valores de ANOVA para el Área basal por CRI en el bosque La Primavera. Fuente Suma de cuadrados GI Cuadrado medio Razón-F Valor-P Entre CRI’s 31.1505 2 15.5752 Intra CRI’s 358.674 12 29.8895 0.52 0.6067 Total (Corr.) 389.825 14

Table 3. ANOVA values for the Baseline Area by FRC in the La Primavera forest. Source Sum of squares GI Mean square F-Ratio P-Value Between FRCs 31.1505 2 15.5752 Within FRCs 358.674 12 29.8895 0.52 0.6067 Total (Corr.) 389.825 14

La razón -F, es igual a 0.521093, puesto que el valor -P crown. Therefore, the herbaceous cover decreased significantly de la razón -F es mayor que 0.05; no existe una diferencia in response to the disturbances with short intervals (Moreno estadísticamente significativa entre la media de área basal de and Oechel, 1995 in Díaz, 2003). Nevertheless, certain tree un nivel de CRI y otro, para 95.0 % de confianza. species are resistant to superficial fires and show signs of a good regeneration (Zavala, 2000; Madrigal et al., 2005; Esta igualdad estadística podría explicarse por la alta Jardel, 2010). frecuencia de incendios, la capacidad de brotes de algunas especies de Quercus y la falta de manejo silvícola y del fuego. Importance Value Index Navar y González (2009) señalan que las prescripciones silvícolas deben de centrarse en manejar las masas forestales con 2 objetivos de maximizar la diversidad, aunque sea de manera Nine species with 213 trees and an average of 28.4 m of preliminar, en la mezcla de pinos y encinos, así como para mantener baseline area per hectare were counted. The dominant species las estructuras vertical y horizontal. En este contexto, Pérez were Quercus resinosa Liebm. and Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. (2011) indicó que debido a la supresión de los pinos en el bLP han proliferado otras latifoliadas como Q. magniliifolia, Q. resinosa, In regard to the analysis of the effect of the recurrence of lo que hace necesario regular la composición arbórea. fires on the tree mass, a larger richness of species (six) was observed in the high FRC, while only 4 species were found in Análisis de diversidad alfa the moderate FRC.

Los resultados de la biodiversidad alfa para las CRI se presentan The most ecologically important species in the three FRCs en el Cuadro 4. La mayor riqueza de especies se presentó en la was Q. resinosa, with an IVI of 151.69 (low), 141.57 (moderate), CRI alta, con un total de seis especies y un índice de Sahnnon 180.72 (high), respectively; followed by P. oocarpa, with 90.69 de 0.98; en la CRI media la riqueza fue la más baja con cuatro (low), 95.17 (moderate), 75.40 (high) (Table 2). Q. resinosa had especies y el valor más alto de Sahnnon de 1.09. Valores IVIs above 50 % in two FRCs. Gallegos (1997) registers similar parecidos se han citado por Gallegos (1997), para el área results in the LPF: Q. resinosa with higher IVI values, followed del Bosque-Escuela ubicada en el bLP que van de 0.67 a 1.89. by P. oocarpa. Alanís et al. (2010) eliminaron valores de índice de Sahnnon de 1.31 y 1.24 para áreas de restauración de Chipinque; todos Q. resinosa had the highest records of abundance, dominance estos son superiores a los obtenidos en el presente estudio. and frequency in all three FRCs; therefore, it is the dominant species. In the moderate FRC, P. oocarpa had the highest IVI: De acuerdo con los índices de Shannon la riqueza y 95.17. Olmo et al. (2005) determined IVIs o 80 and 82 in diversidad de especies no mostraron diferencias significativas, areas with and without fires for Q. castanea and Q. resinosa, así como el test de Hutchenson (p < 0.05) entre las CRI. respectively, and of 69 and 63 for P. oocarpa. In the areas that were restored after a fire in Chipinque, Q. rysophylla was the ecologically most important and representative species, with an IVI of 57.43 %; while the IVI for P. pseudostrobus was 14.21 %, and 9.54 % for Q. laceyi (Alanís et al., 2010). In the researches cited above, as well as in the present one, the predominant IVIs correspond to Quercus species.

120 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

Cuadro 4. Valores de los índices de riqueza y Shannon por CRI. The presence or absence of statistical differences between Clase Riqueza Shannon the FRCs was determined based on the dominance variable CRI baja 5ª 0.85 (baseline area) (Table 3). CRI media 4ª 1.09 The F-ratio is equal to 0.521093; since the P-value of the CRI alta 6ª 0.98 F-ratio is above 0.05, there is no statistically significant Medias seguidas por letras diferentes entre columnas indican diferencias difference between the mean baseline areas of the different FRCs significativas (Tukey, p < 0.05, gl = 2). for a confidence interval of 95.0 %. Table 4. Values for the richness and Shannon indexes by FRC. This statistical equality may be accounted for by the high Class Richness Shannon frequency of fires, the sprouting capacity of certain Quercus species and the lack of forest and fire management. Navar Low FRC 5ª 0.85 and González (2009) point out that forestry prescriptions must Moderate FRC 4ª 1.09 focus on the management of forest masses with the purpose High FRC 6ª 0.98 of maximizing diversity in the pine-oak mix, even if only as a Means followed by different letters between columns indicate significant preliminary stage, and of maintaining the vertical and horizontal differences (Tukey, p < 0.05, gl = 2). structures. Within this context, Pérez (2011) stated that, due to the suppression of pines in the LPF, other broadleaf trees Con la prueba de t Hutchenson para los valores del índice like Q. magniliifolia and Q. resinosa have proliferated, and de Shannon (H’ =0.85 y H’ =1,09) para 5 % (t= 1.97, g.l.=201, therefore there is a need to regulate the tree composition. p<0,05) y (H’=0.98 y H’=1,09) para 5 % (t= 1.97, g.l.=226, p<0,05) se determinó que no existe una diferencia estadísticamente Alpha diversity analysis significativa en las CRI.

Análisis de diversidad beta The results of the alpha biodiversity for the FRCs are summarized in Table 4. The largest species richness was observed in the high FRC, with a total of six species and a Shannon index of 0.98; De acuerdo al coeficiente de similitud de Sorensen (Cs) las CRI in the moderate FRC the richness was lower, with four species media y alta tuvieron una similitud 60 %, mientras la baja en and the highest value for Shannon index, 1.09. Gallegos (1997) comparación con la CRI alta arrojó 54 %, lo que implica una has quoted similar values for the School Forest area located similitud mayor a la media, una probable razón es la existencia de in the LPF, ranging between 0.67 and 1.89. Alanís et al. 2010) tres especies en común, y una de ellas (Q. resinosa) tiene una register a Shannon index of 1.31 to 1.24 for the Chipinque alta abundancia y frecuencia en las tres CRI (Cuadro 5). restoration areas; all these values are above those obtained in the present study. Cuadro 5. Valores de Sorensen por CRI en el bosque La Primavera. Sorensen CRI baja CRI media CRI alta According to the Shannon indices, the species richness and CRI baja -- 60 54 diversity showed no significant differences; neither did the CRI media - - 60 Hutchenson test (p<0.05) between the FRCs. CRI alta - - - According to the Hutchenson t for the Shannon index values (H´=0.85 and H´=1, 09) for 5 % (t= 1.97, f.d.=201, p<0,05) and Table 5. Sorensen’s values by FRC in the La Primavera forest. (H´=0.98 y H´=1,09) for 5 % (t= 1.97, f.d.=226, p<0,05), no Sorensen Low FRC Moderate High FRC statistical significance was determined to exist between the FRCs. FRC Low FRC -- 60 54 Beta diversity analysis Moderate FRC - - 60 According to Sorensen’s similarity coefficient (Cs), the moderate High FRC - - - and high FRCs had a similarity of 60 %, while the low FRC had 54 %; this implies a greater similarity with the moderate FRC, Es importante mencionar que solo tres especies se comparten and this is probably the reason why these FRCs share three en las tres las CRI (Q. resinosa, P. oocarpa, Q. viminea), taxa, one of which (Q. resinosa) has a high abundance and sin embargo Acacia pennatula y Q. coccolobifolia, solo frequency in all three FRCs (Table 5). tuvieron un registro. A. pennatula se ubicó en la CRI alta y se podría esperar su presencia con más individuos por su

121 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 capacidad de brotar y por el sobrepastoreo presente el bLP, It is important to note that only three species are common to all the que favorece la dispersión de esta especie, además presenta FRCs (Q. resinosa, P. oocarpa, Q. viminea); Acacia pennatula and Q. respuesta favorable al fuego. Q. coccolobifolia, a pesar de coccolobifolia had only one record. A. pennatula was ranked in the no ser abundante, se asocia con P. oocarpa, Q. castanea, Q. high FRC, and its presence with a larger number of individuals may obtusata, Q. laeta, Q. resinosa y Q. viminea (González, 1986) que be expected due to its sprouting capacity and to overgrazing se desarrollan en sitios con incendios frecuentes. A partir de los in the LPF, which favors its dispersion; besides, this species resultados de la similitud se puede decir que la recurrencia has a favorable response to fire. Although Q. coccolobifolia is not de incendios no afecta la riqueza y diversidad arbórea. Hecho abundant, it is associated with P. oocarpa, Q. castanea, Q. que concuerda con lo señalado por Olmo et al. (2005). Por su obtusata, Q. laeta, Q. resinosa and Q. viminea (González, parte, Zavala (2000) registró que algunas especies de encinos se 1986); these species develop in sites where fires occur relacionan con factores ambientales sujetos a incendios relativamente frequently. Based on the similarity results, it may be said that the frecuentes, entre ellas Q. laeta, que se consigna en la CRI alta. Cabe recurrence of fires does not affect the tree richness or diversity, a destacar que en la CRI alta Q. resinosa mostró la mayor abundancia fact with which agrees with the findings of Olmo et al. (2005). y dominancia, aquí se registraron los diámetros mayores de todos According to Zavala (2000), certain species of oaks are los sitios de muestreo, con un promedio de 47.82 (± 29.19) cm. Lo related to environmental factors that are subjected to frequent anterior, concuerda con lo expresado por Pérez (2011), quien fires, including Q. laeta, ranked in the high FRC. It should be señaló que han proliferado otras especies arbóreas latifoliadas: noted that Q. resinosa showed the greatest abundance and Q. magniliifolia, Q. resinosa, y han provocado supresión de los dominance in the high FRC, where the largest diameters of all pinos en el bLP. También, Elliott et al. (1999) observan que el the sampling sites were registered, with an average of 47.82 cm fuego puede beneficiar el establecimiento del bosque de (± 29.19). This agrees with the findings of Pérez (2011), who encino, ya que al eliminar la competencia de herbáceas, pointed out that the proliferation of other broadleaves (Q. arbustivas y reducen la capa de hojarasca. magniliifolia, Q. resinosa) has caused the suppression of pines in the LPF. Likewise, Elliott et al. (1999) observed that fire may Al respecto, González et al. (2007), en un estudio de la benefit the establishment of oak forests, since it eliminates the cronosecuencia de incendios durante los últimos 140 años, competence of herbaceous vegetation and shrubs and reduces señalaron que Q. rysophylla y Q. virginiana presentaron the layer of dead leaves. un decremento en el índice de valor de importancia aproximadamente 30 años después del disturbio. Esa situación, In this respect, in a study of the chronosequence of fires during aún no se presenta en el bLP, pues la frecuencia de incendios the last 140 years, González et al. (2007) registered that es muy corta, no rebasa los 30 años. Q. rysophylla and Q. virginiana experienced a decrease in the Importance Value Index around 30 years after the disturbance. This situation has not yet occurred in the LPF because the frequency of fires there is very short and does not exceed 30 years.

The dendrogram shows that all the samples are similar by more than 50 % in the low and moderate FRCs, while in the high FRC the similarity is 60 % (Figure 7).

Similitud = Similarity 1 = CRI baja; 2 = CRI media; 3 = CRI alta. 1 = Low FRC; 2 = Moderate FRC; 3 = High FRC. Figura 7. Dendrograma de similitud para las CRI en el bosque La Primavera. Figure 7. Similarity dendrogram for the FRCs of the La Primavera forest.

12 2 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

El dendrograma evidencia que todas las muestras son CONCLUSIONS similares en más de 50 % en las CRI baja y media, mientras que en la CRI alta la similitud es de 60 % (Figura 7). The recurrence of fires in the La Primavera forest does not affect the tree diversity. The high FRC registered a larger tree CONCLUSIONES richness than the other FRCs. Tree homogeneity between forest fire classes one, two and three are similar by at least 50 %. La recurrencia de incendios en el bosque La Primavera no The recurrence of fires of a large magnitude in the study area afecta la diversidad arbórea. La CRI alta registró mayor riqueza occurs within very short periods (seven years). Only 34 % of arbórea, con respecto a las otras CRI. La homogeneidad the total surface of the LPF registered two fires on the same arbórea entre las clases de uno, dos y tres incendio son surface, while three were registered to have occurred in similares al menos con 50 %. La recurrencia de incendios de 2.7 %. The species with the highest abundance, dominance gran magnitud en el área de estudio se presenta en periodos and frequency in all three Fire Recurrence Classes was Q. muy cortos (siete años). De la superficie total del bLP solo 34 % resinosa, followed by P. oocarpa. registró dos incendios en la misma superficie, mientras que 2,7 % tres. La especie con mayor abundancia, dominancia y frecuencia en las tres Clase de Recurrencia de Incendios fue ACKNOWLEDGMENTS Q. resinosa, seguida de P. oocarpa. The authors would like to express their gratitude to Ana Azurmendi Valdés, of the Polytechnic School in Mieres, Spain, for her support in the initial part if AGRADECIMIENTOS this work, as well as to the Technical Committee for the Management of the La Primavera Forest for their logistical support with the in-field data collection and A Ana Azurmendi Valdés de la Escuela Politécnica de Mieres, España por su for the information they provided on the records of forest fires. apoyo en la parte inicial del trabajo. Al Comité Técnico para la Administración del Bosque La Primavera por el apoyo logística en la toma de datos de campo y por la información de los registros de incendios. End of the English version

REFERENCIAS

Alanís R., E., J. Jiménez P., M. Pando M., O. A Aguirre C., E. J. Treviño G. y P. C. Eberhardt, R. W., D. R. Foster, G. Motzkin and B. Hall. 2003. Conservation García G. 2010. Efecto de la restauración ecológica post-incendio of changing landscapes: vegetation and land-use history of Cape en la diversidad arbórea del Parque Ecológico Chipinque, Cod National Seashore. Ecol. Appl. 13: 68-84. México. Madera y Bosques. 16(4): 39–54. Elliott, K. J., R. L. Hendrick, A. E. Major, J. M. Vose and W. T. Swank. 1999. Ávila F., D. Y., M. A. González T., J. Jiménez P., O. A. Aguirre C., E. Treviño G., B. Vegetation dynamics after a prescribed fire in the southern Vargas-Larreta y E. Alanís-Rodríguez. 2014. Efecto de la severidad Appalachians. Forest. Ecol. Manage. 114: 199–213. del fuego en las características de la estructura forestal en rodales Elliott, K. J. and J. M. Vose. 2010. Short-term effects of prescribed fire on mixed de coníferas. Revista Chapingo. Serie: Ciencias Forestales y del oak forests in the southern Appalachians: vegetation response. J. Ambiente. 20 (1): 33-45. Torrey Bot. Soc. 137(1):49-66. Canizales V., P. A., J. Jiménez P., E. Alanís R., O. Aguirre C., G. Alanís F. y E. Frelich, L. E. 2008. Forest dynamics and disturbance regimes: studies from I. Meléndez L. 2011. Análisis de la vegetación de sotobosque en temperate evergreen-deciduous forests. Cambridge University áreas incendiadas de bosque mixto de Quercus-Pinus en la Sierra Press. Cambridge, UK. 90 p. Madre Oriental, México. Ciencia-UANL. 14(3):273-280. Fundación Santander. 2008. Criterios de restauración de zonas incendiadas. Challenger, A. 1998. Utilización y conservación de los ecosistemas terrestres WWF/Adena, Madrid. http://www.fundacionbancosantander.com/ de México. Pasado, presente y futuro. Conabio, Instituto de Ecología media/docs/SOST.%20MANUAL%206%20baja.pdf. (20 de marzo (Universidad Nacional Autónoma de México), Sierra Madre A.C. de 2014). México D. F. México. 847 p. Gallegos R., Agustín. 1997. Erfassung und Herleitung von planungsrelevanten Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp). 2000. Programa Relief- und Vegetationsparametern mit Hilfe von terrestrischen und de Manejo Área de Protección de Flora y Fauna La Primavera. aerophotogrammetrischen Methoden unter Verwendung eines Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat) Geographischen Informationssystem (GIS): Modellstudie am México, D.F. México. 116 p. Beispiel des Lehrwaldes der Universität Guadalajara/Mexiko. Tesis Corella J., F., J. I. Valdez H., V. M. Cetina A., F. V. González C., A. Trinidad S. y J. de doctorado, Georg-August-Universität Göttingen, Deutschland. R. Aguirre R. 2001. Estructura forestal de un bosque de mangles en 157 p. el noreste del estado de Tabasco, México. Cien. For. Méx. 26(90): Gallegos R., A., R. Villavicencio G., E. Hernández A., A. Rodríguez R., C. F. 73-102. Becerra S. y C. A. Muñoz R. 1998. Permanent control sites for Curiel B., A. 1985. Evaluación de los Factores de erosión en el Bosque La monitoring forest resources in Protected Natural Areas in the State Primavera. Tiempos de Ciencia Núm. 1. 38-47. of Jalisco, México. In: Aguirre B., C. y C. Rodríguez F. 1988. North Curiel B., A. 1988. Plan de Manejo Bosque La Primavera. Universidad de American Science Symposium: Toward a Unified Framework for Guadalajara, Facultad de Agricultura, DICSA. Guadalajara. Jal. Inventoring and Monitoring Forest Ecosystem Resources. USDA – México. 164 p. Forest Service. Guadalajara, Jal. México. pp. 219-229. Curtis, J. T. and R. P. McIntosh. 1951. An upland forest continuum in the Praire García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. Forest Border Region of Wisconsin. Ecology 32:476-496. Universidad Nacional Autónoma de México. Instituto de Geografía. Díaz D., R. 2003. Efecto de la recurrencia de los incendios sobre la resiliencia Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F. México. post-incendio de las comunidades vegetales de Cataluña a partir 246 p. de imágenes de satélite. Ecosistemas 2(3). ISSN 1697-2473.

123 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

González V., L. M. 1986. Contribución al conocimiento del género Quercus Madrigal J., C. Hernando, E. Martínez, M. Guijarro. y C. Díez. 2005. (Fagaceae) en el estado de Jalisco. Instituto de Botánica, Universidad Regeneración post-incendio de Pinus pinaster Ait. en la Sierra de de Guadalajara. Guadalajara, Jal., México. 240 p Guadarrama (Sistema Central, España): modelos descriptivos González T., M. A., L. Schwendenmann, J. Jiménez P. and W. Himmelsbach. de los factores influyentes en la densidad inicial y la supervivencia. 2007. Reconstrucción del historial de incendios y estructura Invest. Agrar. Sist. Recur. For. 14(1): 36-51. forestal en bosques mixtos de pino-encino en la Sierra Madre Oriental. Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad Vol. 1. Cyted, Orcyt, Madera y Bosques 13(2): 51-63. UNESCO, SEA. Zaragoza, España. 83 p. Hernández S., J., O. A. Aguirre C., E. Alanís R., J. Jiménez P., E. Treviño G., M. A. Návar C., J. J. y S. González E. 2009. Diversidad, estructura y productividad González T., C. Luján Á., J. M. Olivas G. y L. A. Domínguez P. 2013. de bosques templados de Durango, México. Polibotánica 27: 71- Efecto del manejo forestal en la diversidad y composición arbórea 87. de un bosque templado del noroeste de México. Revista Chapingo. Olmo G., B., A. Gallegos R., R. Villavicencio G., A. L. Santiago P., E. Hernández Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 19(2): 189-199. A. y L. Román M. 2005. Criterios e Indicadores para la restauración Jardel P., E. J., E. Alvarado, J. E. Morfín R., F. Castillo N. y J. G. Flores G. 2009. del Área de Protección de Flora y Fauna La Primavera. In: Santiago Regímenes de incendios en ecosistemas forestales de México. In: P., A. L. I Foro de investigación y conservación del bosque La Flores-Garnica, J. G. (ed.). Impacto ambiental de incendios forestales. Primavera, 22-23 de septiembre. Zapopan, Jal. , México. p. 25-27. Mundi-Prensa/Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Pyne, S. J. 1996. World fire. The culture of fire on Earth. University of Washington Agrícolas y Pecuarias/ Colegio de Postgraduados. México D.F., Press. Seattle, WA USA. 384 p. México. pp. 73-100. Pérez de la R., J. A. 2011. Los pinos del bosque La Primavera, Zapopan, Jalisco. Jardel P., E. J., J. M. Frausto L., D. Pérez S., E. Alvarado, J. E. Morfín R., R. Landa In: Gallegos R., A. (ed.). El bosque La Primavera y la Universidad de y P. Llamas C. 2010. Prioridades de investigación en manejo del Guadalajara: Una antología de ciencia y biodiversidad. Ed. fuego en México. Fondo Mexicano para la Conservación de la Prometeo. Guadalajara, Jal. México. pp. 17-18. Naturaleza. México D.F., México. 41 p. Rodríguez T., D. A. 2006. Ecología del fuego y manejo integral del fuego en Kuddes-Fischer, L. M. and M. A. Arthur 2002. Response of understory vegetation las montañas del Valle de México (bosque de coníferas). In: Flores and tree regeneration to a single prescribed fire in oakpine forests. G., J. G. y D. A. Rodríguez T. (ed.). Incendios forestales: definiendo el Nat. Areas J. 22: 43–52. problema, ecología y manejo, participación social, fortalecimiento Lamprecht, H. 1990. Silvicultura en los trópicos. Ed. Deutsche Gesellschaft für de capacidades. México, D. F., México. 278 p. Technische Zusammenarbeit (GTZ). Eschborn, Deutchland. 250 p. Schmid-Haas, P., E. Baymann und J. Werner. 1993. Kontrollstichproben: Lertzman, K. y J. Fall. 1998. From forest stands to landscapes: spatial scales Aufnahmeinstruktion, 3. überarbeitete Auflage. Berichte EAFV 186: 5-11. and the roles of disturbances. In: Peterson, D. y V. T. Parker (eds.). Wadrop, T. A., D. A. YaUussy, R. J. Phillips, T. A. Hutchinson, L. Brudnak and R. E. J. Ecological scale: theory and applications. Columbia University Press. Boerner. 2008. Fuel reduction treatments affect stand structure of New York, NY USA. pp. 339-367. hardwood forests in western North Carolina and southern Ohio, Magurran, A. E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton USA. Forest Ecol. Manage. 255: 3117–3129. University Press. Princeton, NJ USA. 200 p. Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. Prentice Hall. New York, NY USA pp. 156-158. Zavala C., F. 2000. El fuego y la presencia de encinos. Ciencia Ergo Sum 7(3):269-276.

124 Gallegos et al., Efecto de la recurrencia de incendios forestales...

125 ARTÍCULO / ARTICLE

EFECTO DEL FUEGO EN LA REGENERACIÓN DE Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. FIRE EFFECT UPON THE REGENERATION OF Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl.

Magaly Sánchez Durán1, Agustín Gallegos Rodríguez1, Gerardo Alberto González Cueva1, Juan Carlos Castañeda González1 y Ramón Gerardo Cabrera Orozco2

RESUMEN

Los incendios forestales afectan de manera constante al bosque La Primavera (LP); en consecuencia, las especies arbóreas han desarrollado adaptaciones que les permiten resistir, evadir o recuperarse, una de las cuales es Pinus oocarpa, conífera de amplia distribución en el lugar, cuyas plántulas exhiben un mínimo crecimiento en altura y un estado ramoso que les impide llegar a la etapa reproductiva, y esto se refleja en una baja supervivencia. En el presente estudio se evaluó la regeneración de esta especie después del incendio ocurrido en 2005 en dicho bosque urbano. En 2010 se establecieron sitios circulares permanentes de 100 m², se registró el número de individuos por parcela, su reproducción por semilla o raíz y se calculó la edad del renuevo. Los resultados indicaron una densidad de 62.6 renuevos por sitio, 83 % de la población fue de reproducción asexual, con una edad de 2 a 9 años, el resto resultó de reproducción asexual con un año como máximo, y presentan un estado ramoso. El área afectada exhibió una respuesta positiva en la regeneración de P. oocarpa; especie que se ha adaptado a las quemas constantes y frecuentes, mediante la modificación de la estructura de su raíz, como una estrategia de resistencia; sin embargo, no mostró avances en las etapas de crecimiento. Este fenómeno conduce a diseñar un plan de prevención y restauración posterior a un incendio para asegurar que los individuos alcancen una altura suficiente para sobrevivir, reproducirse y disminuir, en lo posible, la reforestación que tiene poco éxito y altos costos.

Pa l a b ra s cl a v e : Adaptación, brotes, incendio forestal, Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., ramoso, regeneración natural.

ABSTRACT

Wildfires currently affect the La Primavera forest (LP); tree species have therefore developed adaptations that allow them to resist, avoid or recover from them; one of these is Pinus oocarpa, a conifer of widespread distribution in this area and whose seedlings exhibit minimal height growth and a branchy state that prevents them from attaining the reproductive stage, which results in low survival. The present study evaluates the regeneration of this species after the 2005 fire in that urban forest. In 2010, permanent 100 m² circular sites were established, the number of individuals per plot was recorded, and reproduction by seed or root and shoot age was calculated. Results indicate a density of 62.6 shoots per site. 83 % of the population was asexually reproduced, with an age of 2-9 years; the rest is the outcome of asexual reproduction, with 1 year maximum, and exhibits a branchy state. The affected area showed a positive response on the regeneration of P. oocarpa; this species has adapted to constant and frequent burning, by modifying its root structure as a strategy of resistance; however, it showed no progress in the growing stages. This phenomenon leads to the design of a prevention plan and subsequent restoration of a fire to ensure that individuals will reach a large enough size to survive, reproduce and reduce, where possible, reforestation, as this is sometimes rather unsuccessful and has high costs.

Key words: Adaptation, sprouts, forest fire, Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., branchy, natural regeneration.

Fecha de recepción/date of receipt: 1 de mayo de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 27 de junio de 2014. 1 Departamento de Producción Forestal. CUCBA. Correo-e: [email protected] 2 Dirección Ejecutiva del bosque La Primavera Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

La Áreas Naturales Protegidas constituyen un patrimonio nacional Natural protected areas are a national heritage whose preservation que es prioritario conservar por su enorme capacidad de is a priority, as they have a great ability to generate ecological, generar beneficios ecológicos, sociales y económicos (Lund et al., social and economic benefits (Lund et al., 2002). Being so 2002). Dada la importancia de estos recursos es necesario important, these resources must be protected from intense and protegerlos de los disturbios que se registran con frecuencia frequently occurring disturbances, among which forest fires are e intensidad, entre los que destacan los incendios forestales prominent (Semarnat, 1999). These and other phenomena (Semarnat, 1999). Este y otros fenómenos afectan el affect the evolutionary equilibrium and change the genetics of equilibrio evolutivo y modifican la genética de las especies, the species, as they focus on the adaptive ability, a mandatory y se enfocan en la capacidad adaptativa que constituye una condition for restoration, conservation and evolutionary dynamics condición obligatoria para la restauración, conservación y (Conabio, 2009). dinámica evolutiva (Conabio, 2009). In this context, fire is classified as a negative force of change; En este contexto, el fuego es catalogado como una fuerza negativa however, it is necessary for certain Pinus species, particularly de cambio, sin embargo, es un factor necesario para algunas for those with serotinal cones, which, due to the characteristics especies del género Pinus, en particular las que poseen of their development, demand high temperatures for cone conos serótinos o serotinos, mismos que, por sus características opening and seed dispersal, and consequently, to accomplish de desarrollo, requieren de altas temperaturas para la natural regeneration (Juárez and Rodríguez, 2003). Also, apertura de conos, para la dispersión de sus semillas, y, en the constant presence of fire over evergreens has stimulated consecuencia, para alcanzar su regeneración natural (Juárez y adaptation processes which may be observed in their Rodríguez, 2003). Asimismo, la presencia constante del fuego vegetative and reproductive structures (Table 1), so that they sobre las coníferas ha propiciado estrategias de adaptación, are able to survive a fire and compete with other species que se observan tanto en sus estructuras vegetativas como (Farjon et al., 1997). reproductivas (Cuadro 1), de manera tal que poseen la capacidad de sobrevivir a un incendio y competir con otras A clear example of the evolutionary dynamics is the grassiness especies (Farjon et al., 1997). or branchiness, which Rodríguez (2006) describes as a minimum

Cuadro 1. Estrategias de adaptación a través del pirofitismo post-incendio. Pasivo Activo Corteza gruesa Temperamento heliófilo Yemas apicales protegidas Conos serótinos Autopoda y longevidad Alta producción de semillas resistentes al fuego Estado cespitoso o ramoso Rebrote en plántulas y árboles adultos Fuente: Rodríguez y Fulé, 2003; WWF/Adena, 2008.

Table 1. Adaptation strategies through the post-fire pirophytism. Passive Active Thick bark Heliophylous temperament Protected apical buds Serotinal cones Autopruning and longevity High production of seeds resistant to fire Grassy or branchy state Resprouting in seedlings or in adult trees Source: Rodríguez and Fulé, 2003; WWF/Adena, 2008.

Un claro ejemplo de la dinámica evolutiva es el estado cespitoso to non-existent growth in height during a couple to 12 years, but o ramoso, que Rodríguez (2006) describe como el which, in contrast, achieves an excessive branch, needle and crecimiento mínimo casi nulo en altura, por pocos o hasta 12 root development. Re-sprouting is a different case altogether; años, pero, que en contraste, logra un excesivo desarrollo de some studies prove that 2-4 year old Pinus seedlings and ramas, acículas y raíz. Otro caso es el rebrote, que algunos young trees are able to emerge when fire eliminates the estudios demuestran que las plántulas de Pinus de dos a cuatro exceeding branches (branchy state) (Rzedowski et al., 1977;

127 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 años de edad y árboles jóvenes son capaces de emerger si el Perry et al., 1991). On the other hand, adult pine trees may fuego elimina el exceso de ramas (estado ramoso) (Rzedowski survive with a superficial root system (León and Suárez, 1998) et al., 1977; Perry et al., 1991). Por el contrario, árboles adultos de and thus adopt asexual reproduction. pinos pueden sobrevivir con un sistema superficial de raíces (León y Suárez, 1998) y adoptan así su reproducción asexual. At present there is a social demand for active restoration (reforestation) of the areas affected by fire, particularly when these Actualmente existe una demanda social hacia la restauración are very large and the average impact is severe; however, activa (reforestación) de áreas afectadas por el fuego, en particular reforestation is not always necessary, as this activity is not very cuando las superficies dañadas son muy extensas y el impacto al successful and is very expensive (Vega, 2007). In contrast, passive medio es severo; sin embargo, no siempre es necesario proceder de restoration by renewal or seedlings is reinforced, since it plays an esta forma debido al poco éxito y altos costos que dicha actividad important role in tree persistence, and its initial growth is decisive for a supone (Vega, 2007). En cambio, se reafirma la disposición de forest mass with high densities (Madrigal et al., 2004). This implies la restauración pasiva a través del renuevo, que desempeña un a spatial distribution analysis using dispersal indexes, among papel importante en la persistencia del arbolado, y su crecimiento others, through which natural selection processes are observed inicial es determinante para una masa forestal con densidades (Jiménez et al., 2008). This analysis is performed not only for the elevadas (Madrigal et al., 2004). Lo anterior implica un análisis group of individuals of the ecosystem, but also at the species de distribución espacial a través de índices de dispersión, entre level, in order to specify the condition, help reestablishment otros, mediante los cuales se observen los procesos de and support decision making in regard to the management of selección natural (Jiménez et al., 2008). Este análisis no es solo resources in natural protected areas (Ruiz, 2005). para el conjunto de individuos del ecosistema, sino también a nivel de especie a fin de precisar la condición, contribuir al Nevertheless, the altered fire regime is a common disturbance restablecimiento y fundamentar la toma de decisiones sobre el in the ecosystems (Rodríguez, 2006). In the case of the LP forest, manejo de los recursos en las áreas naturales protegidas declared a reserve of the biosphere by UNESCO, fires have (Ruiz, 2005). occurred frequently in recent years. In April, 2005, one of the worst fires occurred, covering a surface area of 11 285 ha (37 % of the No obstante, el régimen de incendios alterados constituirán total surface) (Conafor, 2008) and largely affecting this important un trastorno común en los ecosistemas (Rodríguez, 2006). En el ecological reserve. caso del bosque LP declarado por la UNESCO como reserva de la biosfera, el fuego se ha suscitado con frecuencia en The recommended period for the reestablishment of the sprouts los últimos años. En abril de 2005 ocurrió uno de los peores is 12 years (Hudson and Salazar, 1981). Studies have been incendios que abarcó una superficie de 11 285 ha (37 % de carried out in this area to determine the potential of ecological la superficie total) (Conafor, 2008); y afectó en gran medida a esa restoration of the Pinus genus; within the management program, importante reserva ecológica. Curiel (1988) reported an average density of 300 sprouts ha-1 during the last months of the year, and a reduction of the density Para que se pueda restablecer el renuevo el tiempo or approximately 10 pine trees per hectare due to drought. recomendado es de 12 años (Hudson y Salazar, 1981). En esta Gallegos et al. (1999) reported the distribution of the área se han realizado estudios para determinar el potencial de regeneration; they sampled 112 80 m2 circular sites and restauración ecológica del género Pinus; Curiel (1988) en el obtained a density of 313 individuals ha-1 with 7 species, programa de manejo consignó una densidad de 300 renuevos and they concluded that this process is more successful in ha-1 en promedio en los últimos meses del año, y disminuyó areas with less solar incidence. However, both studies were su densidad hasta registrar alrededor de 10 pinos ha-1, debido performed in areas where no fires had occurred previously. a la sequía. Gallegos et al. (1999) registraron la distribución de la regeneración, muestrearon 112 sitios circulares de 80 m² y On the other hand, Flores et al. (2005) assessed the natural obtuvieron 313 individuos ha-1 con siete especies y concluyen regeneration response in a stand that had been disturbed by que este proceso es más exitoso en sitios de menor incidencia fire five to seven months before; they considered pine and oak solar. Sin embargo, ambos estudios se desarrollaron en áreas species under 0.5 m and found an average of 103 sprouts/ha-1 donde no existió un incendio previo. with an average height of 9.2 cm. Therefore, the objective of present study is to evaluate the impact of the forest fire on Por otra parte, Flores et al. (2005) evaluaron la respuesta the distribution and the natural regeneration dynamics of de la regeneración natural en un rodal perturbado por el fuego Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. in the La Primavera forest entre cinco y siete meses después de haber ocurrido el in Jalisco, as well as to quantify the effect of prunings on the incendio, considerando especies de pino y encino menores de height growth rate. 0.5 m arrojando un promedio de 103 renuevos ha-1 con una altura promedio de 9.2 cm. Por lo anterior este trabajo tiene

12 8 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de... como objetivo evaluar el impacto del incendio forestal en la MATERIALS AND METHODS distribución y dinámica de la regeneración natural de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., en el bosque La Primavera, Jalisco y cuantificar el efecto de las podas en la tasa de crecimiento Study area en altura. The La Primavera forest (LP ) has a surface area of 30 500 hectares officially declared the La Primavera Flora and Fauna Protection MATERIALES Y MÉTODOS Natural Area, and an altitude range of 1 300 to 2 300 m. It is located in the central region of the state of Jalisco, between Área de estudio Tala, Tlajomulco de Zúñiga and Zapopan municipalities, and between the extreme coordinates of 20°32’ to 20°44’ N El bosque La Primavera (LP) cuenta con una extensión de and 103°28’ to 103°42’ W. 30 500 ha decretadas Áreas Natural de Protección de Flora y Fauna La Primavera y un rango altitudinal de 1 300 a 2 300 m. It consists of isolated mountain areas and various vegetal Se localiza en la región central del estado de Jalisco, entre communities made up of pine-oak, holm oak and pine forests, riparian los municipios Tala, Tlajomulco de Zúñiga y Zapopan y las vegetation, and a deciduous tropical forest (Conanp, 2000). coordenadas extremas 20°32’ a 20°44’ de latitud N y 103°28’ It harbors five species of the Pinus genus, which range in height a 103°42’ de longitud O. between 8 and 15 m, and among which P. oocarpa is widely distributed. Está constituido por áreas montañosas aisladas y diferentes comunidades vegetales conformadas por bosques de There are two types of climate: temperate subhumid C(w1) encino-pino, encino, pino, vegetación riparia y bosque tropical (w) and semiwarm subhumid C(w1)(w) (García, 1973), and the caducifolio (Conanp, 2000). Alberga cinco especies del género low-water period is November through March. The soil cover Pinus, que van de 8 a 15 m de altura y P. oocarpa se is made of dry leaves and undergrowth as the main substrata; distribuye ampliamente. the soil has a medium texture (sandy loam) and is acid (pH 5.1). Because of their physical properties, when they lose the El clima corresponde a dos tipos: templado subhúmedo C(w) vegetal cover they are very susceptible to both eolic and hydric 1 erosion (Conanp, 2000). (w) y semicálido sub-húmedo (A)C(w1)(w) García (1973) y el período de estiaje es de noviembre a mayo. La cubierta del suelo está compuesta por hojarasca y sotobosque como principales substratos; Experimental design el suelo es de textura media (areno-francosa) y ácido (pH 5.1). Debido a sus propiedades físicas cuando pierden la cubierta A surface area of 22.1 ha on which a forest fire had affected vegetal son muy susceptibles a la erosión tanto eólica como most adult trees and brought about a natural regeneration hídrica (Conanp, 2000). of P. oocarpa was selected. This area is located in the higher part of the Tala microbasin, in the site known as El Pedernal Diseño experimental (Figure 1).

Se eligió una superficie de 22.1 ha, en la que ocurrió un Using the Arcgis 9.3 software and orthophotos of the years incendio forestal que afectó la mayor parte del arbolado 2002 and 2006 (before and after the fire), the study area adulto y generó regeneración natural de P. oocarpa. Esta zona was superimposed in order to corroborate the passage of fire; se encuentra en la parte alta de la microcuenca Tala en el as may be observed in figures 2 and 3, the change in the cover and paraje denominado El Pedernal (Figura 1). the loss of tree structure are evident.

A presampling was performed to determine the number of Con ayuda del software Arcgis 9.3 y ortofotos del año 2002 sites to be assessed, using the Malhotra formula (1997) and y 2006 (pre y postincendio) se sobrepuso el área de estudio taking as the main parameter the number of trees. para corroborar el paso del fuego, como se observa en las figuras 2 y 3, es evidente el cambio en cobertura y pérdida en A systematic sampling design was established as this is more la estructura arbórea. cita representative, involves less risk of selection errors and is easier to carry out (Conafor, 2009). A network of thirty 100 m2 circular Se efectuó un premuestreo para determinar el número de sites (with a radium of 5.64 m) at equal distances of 75 m (Figure 4), sitios por evaluar mediante la fórmula de Malhotra (1997) y based on Estrada (1997); this dimension is adequate to assess tomando como parámetro principal el número de árboles. the dynamics of natural regeneration of Pinus.

129 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Área de estudio = Study area

Figura 1. Ubicación del área de estudio. Figure 1. Location of the study area.

Se estableció un diseño de muestreo sistemático, ya que es más Data record representativo, está menos expuesto a los errores de selección y es más sencillo llevarlo a cabo (Conafor, 2009). Se obtuvo Each site was permanently established, and the sampling 2 una red de 30 sitios circulares de 100 m (radio de 5.64 m), was performed using a (Suunto) clinometer; the North was equidistantes a cada 75 m de longitud (Figura 4) y con base en determined, the number of individuals per site was quantified, Estrada (1997), esta dimensión es adecuada para evaluar la and the variance, the arithmetic mean and the density dinámica de la regeneración natural de Pinus. were estimated.

Registro de datos In order to assess the distribution of the natural regeneration of P. oocarpa, the Dispersal index (DI) was used (Table 2) (Ruiz, Cada sitio se fijo de forma permanente, además para el 2005). The value indicates that if the distribution is grouped muestreo se utilizó un clinómetro (Suunto), se fijó el norte y en = the variation is above the average, regular or uniform = sentido de las manecillas del reloj se cuantificó el número de the opposite occurs, or if it is random = the variation and the individuos por sitio y se obtuvo la varianza, la media aritmética average are approximately equal (Ledo et al., 2012). y la densidad. The result is corroborated with the X2= GI value: if it is within the range established in the chi table (X2 0.025-0.975), the

130 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

Figura 2. Área de estudio preincendio, 2002. Figure 2. Study area before the fire, 2002.

Para evaluar la distribución de la regeneración natural de distribution is random; if the values are higher, the distribution P. oocarpa, se utilizó el índice de Dispersión (ID) (Cuadro 2) (Ruiz, is grouped, and if they are lower, then it is uniform. 2005). El valor indica si la distribución es agrupada=variación es mayor que el promedio, regular o uniforme= sucede lo contrario Also, to the Green’s index (GI) (Table 2) is assigned a value o al azar= variación y el promedio es aproximadamente igual of 1 with grouping, of 0 if the distribution is random, and of -1 (Ledo et al., 2012). if it tends to be uniform (García, 2002).

El resultado se corrobora como aleatorio con el valor de X2= IG The data were processed using the Excel software of Windows© si se encuentra dentro del rango establecido en la tabla de and the statistical calculation system WinStat. chi (X2 0.025-0.975), si el resultado es mayor se agrupan y si es menor será uniforme.

131 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 3. Área de estudio postincendio, 2006. Figure 3. Study area after the fire, 2006.

Cuadro 2. Índices de dispersión y distribución espacial.

Índice de Dispersión (ID) Compara la varianza y la media aritmética

Índice de Green (IG) = X2 Compara el muestreo con la población

132 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

Table 2. Dispersion and spatial distribution indices.

Dispersal index (DI) Compares the variance and the arithmetic mean

Green’s index (GI) = X2 Compares the sampling and the population

Sitios de muestreo = Sampling sites; Elevación (msnm) = Elevation (masl)

Figura 4. Sitios de muestreo en relación con el Modelo Digital de Elevación (MDE). Figure 4. Sampling sites in relation to the Digital Elevation Model (DM).

Además al índice de Green (IG) (Cuadro 2) se le atribuye In order to evaluate the dynamics, the following parameters un valor de 1 al referirse al agrupamiento, 0 se presenta una were identified and registered in each individual: distribución aleatoria y -1 tiende a ser uniforme (García, 2002). Los datos se procesaron en el programa Excel de Windows© y 1. Sexual or asexual reproduction (seed or shoot): for el sistema de cálculos estadísticos Windstat. cita this purpose, the soil was dug up, and the stem base and root were observed. Para evaluar la dinámica se identificó y registró en cada 2. Age estimation: The verticils were counted when individuo los siguientes parámetros: visible, and an individual from each site was selected at random to perform a cross cut of its stem and count 1. Reproducción sexual o asexual (semilla o brote): para the number of rings. ello se removió el suelo y se observó la base del tallo y la raíz. Finally, in order to determine whether the height growth rate 2. Cálculo de edad: se contó el número de verticilos si was to be accelerated, and the branchy state of the sprouts estos eran visibles y se extrajo un individuo al azar eliminated, the sites were classified in three experimental groups with por sitio para realizar un corte transversal del tallo y 10 sites for each treatment: contar el número de anillos.

133 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Finalmente, para determinar si se acelera la tasa de Control (T0): No treatment was applied; the height of the crecimiento en altura y se elimina el estado ramoso que exhibe el highest shoot was measured, and the total number of renuevo, los sitios se clasificaron en tres grupos experimentales branches of each individual was counted. con 10 sitios para cada tratamiento: Protruding shoot (T1): The highest of all the branches of an individual (branchy state) (Figure 5) was measured, Testigo (To): No se aplicó algún tratamiento, pues solo se taking into account that this one has the advantage of midió la altura del brote más alto y se contó todas las standing out, and therefore, the other branches were ramas que presenta cada individuo. pruned (Figure 6). Brote sobresaliente (T1): De todas las ramas que presenta Prominent shoot (T2): It was observed that the outstanding un individuo (estado ramoso) (Figura 5), se midió la más branch is not necessarily the healthiest; the most alta, considerando que esta tiene la ventaja de vigorous one was selected, and its height was sobresalir por consiguiente se podaron las demás measured, and the rest were pruned. (Figura 6). Brote prominente (T2): Se observó que la rama sobresaliente This analysis took into account two measurements of height no necesariamente era la más sana, se eligió la más and counts of the number of branches: one in the year 2009 and vigorosa a la que se midió su altura y se podaron the second, one year later, in 2010. The statistical analysis was las demás. performed using ANOVA (Triola, 2009).

Este análisis considero dos mediciones la primera en el año 2009 y transcurrido un año en el 2010 se efectuó una segunda medición de altura y conteo de ramas. Para el análisis estadístico se aplicó el ANOVA (Triola, 2009).

Figura 5. Renuevo de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. en estado ramoso. Figure 5. Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl sprout in a branchy state.

13 4 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

Figura 6. Renuevo después de eliminar sus ramas (poda). Figure 6. Sprout after the elimination of its branches (pruning).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN RESULTS AND DISCUSSION

Sitios de muestreo Sampling sites

De acuerdo al muestreo preliminar realizado en el paraje denominado Based on the preliminary sampling performed in the site known El Pedernal y en base en una confiabilidad de muestreo del 90 %, as El Pedernal and on a confidence interval of 90 % in the se determinó que 30 sitios de monitoreo son suficientes para sampling, it was determined that 30 sites are sufficient to statistically representar estadísticamente esta área siniestrada. represent this affected area.

El establecimiento y operación de sitios permanentes facilitan The establishment and operation of permanent sites facilitate observar de forma periódica los recursos naturales, además the periodical observation of natural resources; furthermore, it se cumple con uno de los objetivos de la estrategia de Sevilla fulfills one of the objectives of the Seville strategy (UNESCO, (UNESCO, 1996) para las Reservas de la Biosfera-Unesco y 1996) for the UNESCO Biosphere Reserves. Gallegos et al. (1998) coincide con Gallegos et al. (1998) quienes señalan que pueden agree and point out that the resources can be measured and ser medidos y evaluados de manera indefinida y conllevan al evaluated indefinitely and that they entail an eco-silvicultural compromiso ecosilvícola de restauración. commitment to restore them.

Por otra parte, la respuesta que ha mostrado el área On the other hand, the time elapsed after the fire is sufficient to afectada, el tiempo transcurrido posincendio es suficiente, evaluate the response shown by the affected area. According para evaluarla. De acuerdo con Flores y Benavides (1993), to Flores and Benavides (1993), they point out that, in order to señalan que para hacer una adecuada estimación, es make an adequate estimate, it is necessary to wait at least two or necesario esperar por lo menos dos o tres años, por lo que three years; the present work complies with this indication, since it este trabajo cumple con el tiempo indicado, considerando 4 y considers the response four and five years after the fire. 5 años posteriores al incendio.

135 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Análisis de datos Data analysis

Para analizar la distribución previamente se obtuvo la varianza, The variance, the arithmetic mean and the density were la media aritmética y la densidad (Cuadro 3). estimated in order to analyze the distribution (Table 3).

Cuadro 3. Variables medidas de la regeneración natural (2009) 4 años después del incendio. Repoblamiento Variable Media Desviación estándar Rango Densidad (árboles/sitio) 62.57 57.57 1-226 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. Altura (cm) 31.87 20.07 16.51-85.16 Núm. de ramas 12.59 10.27 0-68 n = 2 944

Table 3. Measured variables of natural regeneration (2009) 4 years after the fire. Repopulation Variable Mean Standard deviation Range Density (trees/site) 62.57 57.57 1-226 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. Height (cm) 31.87 20.07 16.51-85.16 Num. of branches 12.59 10.27 0-68 n = 2 944.

El resultado de la densidad por sitio se extrapoló a una The density per site was extrapolated to a hectare, and hectárea y se obtuvo 6 256 renuevos ha-1, valor que se the result was 6 256 sprouts ha-1, a value regarded as high considera alto en comparación con estudios realizados en la compared to other studies performed in the same area with misma zona sin y con incendio (Cuadro 4). and without fire (Table 4).

Cuadro 4. Comparación del número de individuos de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. en distintos años en el bosque La Primavera. Sin incendio Con incendio Año 1988 1999 2005 2005 2009

Densidad total de regeneración natural (renuevos ha-1) 300 313* 37 103 6 256 Fuente: Curiel (1988); Gallegos et al., (1999); Flores et al. (2005). *Valor considerando 7 especies

Table 4. Comparison between the number of individuals of Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. in different years in the La Primavera forest. Without fire With fire Year 1988 1999 2005 2005 2009

Total density of the natural regeneration (sprouts ha-1) 300 313* 37 103 6 256

Source: Curiel (1988); Gallegos et al. (1999); Flores et al. (2005). *Value considering 7 species

Posterior al fuego se puede esperar entre 5 000 a 12 000 After the fire, a density of 5 000 to 12 000 individuals ha-1 individuos ha-1, como ejemplo Flores et al. (2005) evaluaron el bosque may be expected. For instance, Flores et al. (2005) evaluated LP, cinco y siete meses después y obtuvieron en promedio 103 the LP forest five and seven months after the fire, and they renuevos ha-1, cantidad extremadamente baja, debido al corto obtained an average of 103 sprouts ha-1, an extremely low tiempo que transcurrió. Por lo tanto, se confirma con este estudio que proportion due to the short period that had elapsed. In this se incorporan individuos con el tiempo. Al respecto, Madrigal et al. regard, Madrigal et al. (2005) point out values ranging (2005) en el municipio de El Escorial (Madrid) señalan valores between zero and 33 seedlings ha-1 in the municipality of

136 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de... desde 33 plántulas ha-1 hasta escasa o nula y aclaran que durante El Escorial (Madrid), and they explain that during the following la primavera siguiente se produjo una mayor densidad spring a higher density of P. pinaster was generated as a result de P. pinaster como resultado de las condiciones posincendio. of the post-fire conditions.

Los valores de varianza y media aritmética se utilizaron The values of variance and arithmetic mean were utilized para estimar la distribución de la regeneración natural de P. to estimate the distribution of the natural regeneration of oocarpa, a través del índice de Dispersión (ID) y el parámetro P. oocarpa based on the Dispersal index (DI), and the statistical estadístico se corrobora con el valor de X2=IG (Cuadro 5). parameter was corroborated with the value of X2=GI (Table 5).

Cuadro 5. Valores de varianza y media aritmética por número de individuos por sitio. Intervalo de X2 Varianza Media X2 ID IG 0.025 0.975 3 314.668 62.5 1 538 16 45.7 52.97 0.792 ID = Índice de dispersión; IG = Índice de agregación de Green

Table 5. Variance values and arithmetic mean by number of individuals per site. Range of X2 Variance Mean X2 DI GI 0.025 0.975 3 314.668 62.5 1 538 16 45.7 52.97 0.792 DI = Dispersal index; GI = Green’s aggregation index.

Los resultados muestran que la varianza es más grande que The results show that the variance is greater than the mean, and we la media y se deduce que el patrón de distribución espacial es infer the spatial distribution pattern to be a grouping, an information en forma de agrupación, información que se corrobora con el that is corroborated by the DI and X2=GI (García, 2002). ID y X2=IG (García, 2002). In the case of the dynamics of the natural regeneration of En el caso de la dinámica de la regeneración natural de P. oocarpa, according to the reproduction parameters and age P. oocarpa a través de los parámetros de reproducción estimate, around 83 % of the population reproduced asexually y cálculo de edad se obtuvo que al rededor de 83 % de la (root shoots) and have shown a branchy state for several years, población fue de reproducción asexual (brotes de raíz) y presentan while the remaining 17 % reproduced sexually. León and Suárez un estado ramoso por varios años, mientras que 17 % restante exhibe (1998) point out that, when extreme circumstances demand it, reproducción sexual. León y Suárez (1998) señalan que cuando las pine trees can survive with a superficial root system, thereby circunstancias extremas lo exigen, los pinos pueden sobrevivir con adopting asexual reproduction. In this regard, according to a un sistema superficial de raíces adoptando con ello study performed in Guerrero, where frequent fires kill the aerial su reproducción asexual. Al respecto un estudio realizado en part of the P. oocarpa sprout, the root that has thickened at Guerrero donde los incendios frecuentes matan la parte a few centimeters of depth gives off new shoots, so that this aérea del renuevo de P. oocarpa; la raíz que ha engrosado a disturbance causes a delay or a halt, but does not prevent the pocos centímetros de profundidad, emite nuevos brotes, repopulation of the forest; on the contrary, it gives the species a de tal manera que este disturbio retrasa o estanca, pero no great advantage to occupy the area over other tree species impide el repoblamiento del bosque; en cambio, concede a la that lack this adaptation mechanism (Rzedowski et al., 1977). especie una gran ventaja para ocupar el área sobre otros And once they emerge from the branchy state and reach the taxa arbóreos carentes de ese mecanismo de adaptación seedling stage, they can tolerate low intensity fires (Rodríguez (Rzedowski et al., 1977). Y después de salir del estado ramoso et al., 2004). In this study, asexual reproduction is characterized pueden tolerar en la etapa de brinzal (individuos entre 30 y by the size and intertwinement of the roots, which is not 150 cm de altura) incendios de baja intensidad (Rodríguez et al., observed in sexually reproduced individuals; this condition has 2004). En este estudio la reproducción asexual se caracteriza por not been studied in the LP forest. el tamaño y el enlace de raíces, lo que no se observa en individuos de reproducción sexual, condición que no se ha abordado en For the age analysis, the consulted studies are based on el bosque LP. adult individuals, but not on those that become integrated into the ecosystem. The resulting estimates were 2 to 9 years of age Para el análisis de edad los estudios consultados se basan en for sexually regenerated individuals, and a maximum of one individuos adultos más no en los individuos que se integran al year for those that reproduce asexually (Figure 7).

13 7 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 7. Corte transversal de tallo en renuevos de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl.: A) y B) forman un anillo C) forma un seudo anillo. Figure 7. Cross cut of the stem in Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. sprouts. A) and B) form a ring; C) forms a pseudo-ring. ecosistema. Los resultados arrojaron 2 a 9 años en individuos que On their part, Hudson and Salazar (1981) point out that a se regeneraron de forma sexual, mientras que en individuos period of three to six years is sufficient for natural regeneration asexuales pocos registraron como máximo un año (Figura 7). to be successful; however, the recommended period for the reestablishment of the sprouts is 12 years. Por su parte, Hudson y Salazar (1981) indican que tres a seis años son suficientes para una regeneración natural exitosa; sin Finally, the results of the variance analysis are shown in Table 6 embargo para que se pueda restablecer el renuevo el tiempo in order to help determine whether to accelerate the height recomendado es de 12 años. growth rate.

Por último, para determinar si se acelera la tasa de crecimiento The T1 treatment, as shown in Figure 8, has a statistically significant en altura, los resultados del análisis de varianza se muestran effect on the height, with a confidence interval of 95 %. en el Cuadro 6.

Cuadro 6. Análisis de Varianza para altura. Fuente Suma de Cuadrados Cuadrado Medio Razón-F Valor-P Efectos principales A: Año 222889. 222 889. 264.26 0.0000 B: Tratamiento 249771. 124 885. 148.07 0.0000 Interacciones AB 75 535.9 37 767.9 44.78 0.0000 Residuos 4.06457E6 843.448 Total (corregido) 4.69407E6

Table 6. Variance analysis for height. Source Sum of Squares Mean Square F-Ratio P-Value Main effects A: Year 222 889. 222 889. 264.26 0.0000 B: Treatment 249 771. 124 885. 148.07 0.0000 Interactions AB 75535.9 37767.9 44.78 0.0000 Residues 4.06457E6 843.448 Total (Corrected) 4.69407E6 Año 2009 = Year 2009; No. de individuos = No. of individuals; Año 2010 = Year 2010; Clases de altura (cm) = Height classes (cm); Tratamiento = Treatment; Altura = Height; Brote sobresaliente T1 = Protruding shoot T1; Brote turgente T2 = Turgid shoot T2; Testigo = Control.

13 8 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

El tratamiento T1 tiene un efecto estadísticamente significativo On the contrary, a low response to growth was obtained sobre la altura con 95 % de nivel de confianza (Figura 8). with treatment T2. Figure 9 shows graphically the height of the population in both measurements.

Figura 8. Crecimiento en altura por tratamiento año-1. Figure 8. Growth in height by treatment year-1.

Por el contrario el tratamiento T2 se obtuvo una baja The branchy state diminished, but in a lesser degree, and T0 respuesta al crecimiento. En la Figura 9 se observa de forma had the best results; the variance analysis is shown in Table 7. gráfica la altura de la población en ambas mediciones.

Figura 9. Representación de las alturas promedio del renuevo posicendio. Figure 9. Representation of the average heights of the sprouts after the fire.

13 9 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

El estado ramoso disminuyó pero en menor cantidad y el T0 As a result of the growth in height, the sprout reduces its fue el que mostró mejores resultados. El análisis de varianza se number of branches (Figure 10); however, as in the above case, resume en el Cuadro 7. the T2 treatment does not show a good response to pruning.

Cuadro 7. Análisis de Varianza para número de ramas. Fuente Suma de Cuadrado Medio Razón-F Valor-P Cuadrados Efectos principales A: Año 11 497.5 11 497.5 96.17 0.0000 B: Tratamientos 33 018.9 16 509.5 138.09 0.0000 Interacciones AB 5 859.54 2 929.77 24.51 0.0000 Residuos 553 669. 119.557 Total (Corregido) 602 978.

Table 7. Variance analysis for the number of branches. Source Sum of Squares Mean Square F-Ratio P-Value Main effects A: Year 11 497.5 11 497.5 96.17 0.0000 B: Treatment 33 018.9 16 509.5 138.09 0.0000 Interactions AB 5 859.54 2 929.77 24.51 0.0000 Residues 553 669. 119.557 Total (Corrected) 602 978.

Como resultado del crecimiento en altura el renuevo disminuye Figure 11 shows graphically a distribution of the population in sus ramas (Figura 10) pero como en el caso anterior el T2 no the shape of an inverted J. muestra buena respuesta a la poda. The consulted literature includes no information regarding De forma gráfica la población exhibe una distribución de J the application of prunings to natural repopulation. However, invertida (Figura 11). although significant differences were found between treatments year-1, the values were higher in individuals higher than 150 cm, En la literatura consultada no se encontró información sobre in which the elimination of biomass benefits growth; shoots la aplicación de podas en repoblamiento natural. No obstante, a emerged, but in smaller quantities. According to Rodríguez pesar de mostrarse diferencias significativas entre tratamientos año-1; (1996), in populations aged one to eight years, only 27.7 % of los valores fueron mayores en individuos superiores a 150 cm the trees with a height of 130 to 400 cm show resprouting (3.3 donde la eliminación de la biomasa beneficia el crecimiento per tree), compared to 96.7 % of trees with a height under 1.3 m, in aunque presenta brotes pero en menor cantidad. De acuerdo a which average number of sprouts per tree is 7.8. Rodríguez (1996) en poblaciones con uno a ocho años, solo 27.7 % de los árboles con 130 a 400 cm de altura, exhiben rebrotes (3.3 por árbol), en comparación con 96.7 % para aquellos con menos de 1.3 m de altura y 7.8 rebrotes por árbol.

140 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

No. de ramas = No. of branches

Figura 10. Disminución de ramas por tratamiento año-1. Figure 10. Branch reduction by treatment year-1.

Figura 11. Comportamiento y distribución de la población con número de ramas por individuos. Figure 11. Performance and distribution of the population, with number of branches per individual.

Un enfoque de gestión del fuego y combustible del suelo A management approach to address fires and fuel from the podría servir como herramienta para reducir grandes pérdidas. soil may serve as a tool for reducing the losses. However, the main Sin embargo el reto más importante es buscar los medios para challenge is to find the means to diminish the degradation of disminuir la degradación de los bosques de México a través de the forests of Mexico through environmental education and the la educación ambiental y apoyo económico para este fin (Rodríguez obtainment of financial support for this purpose (Rodríguez and y Fulé, 2003) Además, el fuego de manera controlada sí Fulé, 2003). Furthermore, controlled fires are an element that representa un elemento que ayuda a la dinámica del ecosistema, contributes to the dynamics of the ecosystem; together with pues junto con el monitoreo de sitios permanentes y acciones the monitoring of permanent sites and prevention and control de prevención y control facilitarán que el renuevo transite actions, they will expedite the development of the sprouts to hasta llegar a su etapa clímax. the climactic stage.

141 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

CONCLUSIONES CONCLUSIONS

El área afectada por el incendio forestal en el bosque The area affected by fire in the La Primavera forest has a La Primavera, presenta una densidad alta de regeneración high density of post-fire natural P. oocarpa regeneration. The natural posincendio de P. oocarpa. Los patrones de distribución de distribution patterns of the regeneration are related to the la regeneración se relacionan, entre otros factores, con la presence or absence of parent trees, tree age and quality of presencia o ausencia de árboles Padre, su edad y la calidad the site, among other factors. The P. oocarpa sprouts manifest de sitio. El renuevo de P. oocarpa manifiesta las adaptaciones adaptability to fires in this area through their branchiness and a los incendios en esta zona a través del estado ramoso y la their asexual form of reproduction (from root shoots). The T1 reproducción asexual (raíz). El tratamiento aplicado (poda) T1 treatment (pruning) applied produced a larger growth in mostró un mayor crecimiento en altura respecto al testigo; por el height than that of the controls; on the other hand, the controls contrario, el testigo produjo menor cantidad de ramas lo que produced a smaller number of branches, which is an evidence evidencia su mecanismo de defensa al fuego. of their defense mechanism against fire.

AGRADECIMIENTOS ACKNOWLEDGMENTS

The authors wish to express their gratitude to the Executive Management of A la Dirección Ejecutiva del Bosque La Primavera por las facilidades brindadas the La Primavera forest for the facilities provided for this study and to all those para este estudio, a las personas que apoyaron en el trabajo. who supported this work. End of the English version REFERENCIAS

Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2008. Incendios Forestales. Guía Gallegos R., A., R. Villavicencio G., E. Hernández A. y A. Rodríguez R. 1999. práctica para comunicadores. Guadalajara, Jal. México. 58 p. Evaluación de la Regeneración Natural en la Sierra La Primavera. Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2009. Manual y procedimientos para el In: Sociedad Mexicana de Recursos Forestales A.C. e Instituto de muestreo de campo. Inventario Nacional Forestal y de Suelo. http:// Silvicultura e Industria de la madera. Memorias del IV Congreso www.cnf.gob.mx:8080/snif/portal/component/phocadownload/ Mexicano sobre Recursos Forestales. Universidad Juárez del Edo. de category/149-2004-2009?download=770:manual-y- Durango. 24 al 26 de noviembre. Durango, Dgo. México. pp. 219-228. procedimientos-para-el-muestreo-de-campo-2004-2009 (3 de García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen noviembre 2013). (para adaptarlo a las condiciones de la república mexicana). Offset Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp). 2000. Programa Larios, México, D. F. México. 288 p. de Manejo Área de Protección de Flora y Fauna La Primavera. García G., D. A. 2002. Distribución espacial de bosques mixtos en la Sierra Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat) Madrea Oriental, México. Tesis de maestría. Facultad de Ciencias México, D.F. México. 116 p. Forestales. Universidad Autónoma de Nuevo León. Linares, N L. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio). México. 88 p. 2009. Pinos y cedros (Gimnosperma). Biodiversidad Mexicana Hudson, J. y M. Salazar. 1981. Las quemas prescritas en los pinares de http://www.biodiversidad.gob.mx/especies/gran _ familia/plantas/ Honduras. Serie misceláneas No. 1. Escuela Nacional de Ciencias pinos/pinos.html (18 de septiembre de 2012). Forestales. Siguatepeque, Honduras. 58 p. Curiel B., A. 1988. Plan de Manejo Bosque La Primavera. Universidad de Jiménez, A., M. A. López y J. González A. 2008 Distribución espacial y Guadalajara, Facultad de Agricultura, DICSA. Guadalajara, Jal. mapeo de Curculio elephas Gyllenhal en encina (Quercus ilex L.). México. 164 p. Agrociencia 12(1): 35-43. Estrada M., C. 1997. Evaluación de la regeneración natural en bosques Ledo A., S. Condés y F. Montes. 2012. Revisión de índices de distribución de pino de la UCODEFO No. 4 de Durango, México. Tesis de espacial usados en inventarios forestales y su aplicación en bosques Maestría. Facultad de Ciencias Forestales Universidad Autónoma tropicales. Rev. Peru. Biol. 19(1): 113 – 124. Nuevo León. Linares, NL. México. 100 p. León S., T. y A. Suárez. 1998. Efecto de las plantaciones forestales sobre el Farjon, A., J. A. Pérez de la R. y B. T. Styles. 1997. Guía de campo de los pinos suelo y agua. CONIF. Santa Fe de Bogotá, Colombia.143 p. de México y América Central. The Royal Botanical Gardens. Kew, Lund H. G., V. Torres, A. Turner y L. Wood. 2002. Análisis crítico de los estimados UK. 151 p disponibles de deforestación. USAID. México. Semarnat. http://www. Flores G., J. G. y J de D. Benavides S. 1993. Quemas controladas y su efecto en wwf.org.mx/wwfmex/prog _ bosques _ deforestacion.php (12 de los nutrimentos del suelo en un rodal de pino. Amatl 6 (1-2): 24-25. septiembre de 2011). Flores G., J. G., O. G. Rodríguez C., A. T. Ortega M. y O. G. Rosas A. 2005. Madrigal, J., E. Martínez H., C. Hernando, M. Gujarro y C. Díez. 2004. Respuesta de la regeneración natural de un rodal perturbado por Respuesta a corto plazo del regenerado post-incendio de Pinus el fuego en el bosque La Primavera. In: Santiago P., A. L. (comp.). 1er pinaster Ait. a clareos mecanizados intensos. Silva Lusitana 12(1): Foro de investigación y Conservación del Bosque La Primavera. 22 1 – 14. al 23 de septiembre. Zapopan, Jal. México. Madrigal, J., C. Hernando, E. Martínez, M. Guijarro y C. Díez. 2005. Gallegos R., A., R. Villavicencio G., E. Hernández A., A. Rodríguez R., C. F. Regeneración post-incendio de Pinus pinaster Ait. en la Sierra de Becerra S. and C. A. Muñoz R. 1998. Permanent control sites for Guadarrama (Sistema Central, España): modelos descriptivos monitoring forest resources in Protected Natural Areas in the State de los factores influyentes en la densidad inicial y la supervivencia. of Jalisco, México. In: Aguirre-Bravo, C. y C. Rodríguez F. (eds.). 1988. Invest. Agrar. Sist. Recur. For. 14(1): 36-51. North American Science Symposium: Toward a Unified Framework Malhotra N., K. 1997. Investigación de mercados: un enfoque práctico. Ed. for Inventoring and Monitoring Forest Ecosystem Resources. USDA – Pearson Prentice Hall. México, D.F. México. 125 p. Forest Service. Guadalajara, Jal., México. pp. 219-229.

142 Sánchez et al., Efecto del fuego en la regeneración de...

Perry J., P. Jr., A. Graham y M. D. Richardson. 1991. The history of pines in Ruiz G., J. L. 2005. Caracterización estructural del matorral espinoso México and Central America. In: Richardson, M. D. (ed). Ecology tamaulipeco, Linares, Nuevo León, México. Tesis de Maestría. and biogeography of Pinus. Cambridge University Press. Cambridge, Linares, N L. México. 104 p. UK. pp. 49-68. Rzedowski, J., L. Vela y X. Madrigal. 1977. Algunas consideraciones de la Rodríguez T., D. A. 1996. Incendios forestales. Mundi Prensa-Universidad dinámica de los bosques de coníferas en México. Ciencia Forestal Autónoma Chapingo. México, D. F. México. 630 p. 2(5):15-35. Rodríguez T., D. A. 2006. Ecología del fuego y manejo integral del fuego en Triola, M. F. 2009. Estadística. Pearson Educación. México, D.F. México. 914 p. las montañas del Valle de México (bosque de coníferas). In: Flores United Nations Educational, Scientific and Cultural Organization (UNESCO). G., J. G. y D. A. Rodríguez T. (eds.). 2006. Incendios forestales: definiendo el 1996. Reservas de Biosfera: La Estrategia de Sevilla y el Marco problema, ecología y manejo, participación social, fortalecimiento Estatutario de la Red Mundial. UNESCO, París. http://unesdoc. de capacidades. Mundi Prensa-Conafor. México D.F. México. 278 p. unesco.org/images/0010/001038/103849sb.pdf (20 de marzo Rodríguez T., D. A. and P. Fulé. 2003. Fire ecology of Mexican pines and a de 2014). fire Management proposal. International Journal of Wildland Fire Vega J., A. 2007. Bases ecológicas para la restauración preventiva de 12:1-37. zonas quemadas. Wildfire Thematic sesión 8 restauración de zonas Rodríguez T., D. A., H. C. Martínez H. y V. Ortega B. 2004. Ecología del fuego quemadas. Sevilla, España. 23 p. en bosques de Pinus hartwegii. In: Villers R., L. y J. López B. 2004. World Wildlife Fund for Nature/ Adena (WWF/Adena). 2008. Criterios de Incendios forestales en México. Métodos de evaluación. Universidad restauración de zonas incendiadas. WWF/Adena, Madrid. http:// Nacional Autónoma de México, México, D.F. México. 164 p. www.fundacionbancosantander.com/media/docs/SOST.%20 MANUAL%206%20baja.pdf (24 de marzo de 2014).

143 ARTÍCULO / ARTICLE

ESTRUCTURA DEL BOSQUE TEMPLADO DE GALERÍA EN LA SIERRA DE QUILA, JALISCO STRUCTURE OF THE TEMPERATE GALLERY FOREST IN SIERRA DE QUILA, JALISCO

Ana Luisa Santiago-Pérez1, Alberto Ayón Escobedo1, Verónica Carolina Rosas-Espinoza2, Fabián Alejandro Rodríguez Zaragoza2 y Sandra Luz Toledo González1

RESUMEN

El área protegida Sierra de Quila en Jalisco posee una extensa red de arroyos permanentes y temporales donde los bosques de galería mantienen importantes procesos ecológicos y de conectividad biológica. Este trabajo describe su estructura florística arbórea en siete arroyos ubicados en el intervalo altitudinal de 1 876 y 2 200 m. Se establecieron 29 sitios de muestreo de 500 m2 cada uno (1.45 ha) en los que se midieron todos los individuos leñosos >7 cm de diámetro (DN). Se registraron 881 árboles, pertenecientes a 35 especies de 17 familias, entre los taxa dominantes se registraron Alnus acuminata, Clethra hartwegii, Pinus devoniana, Prunus serotina, Styrax ramirezii y Salix bonplandiana. La riqueza específica entre localidades varió de 10 a 22 especies, mientras que el Índice de Diversidad Shannon-Wiener fue de 1.8 a 2.6 nats y el de dominancia de Simpson de 0.12 a 0.48. El análisis de agrupamiento y el análisis de escalonamiento multidimensional no métrico (NMDS) evidenciaron 40 % de similitud florística entre arroyos. Se observaron diferencias en la densidad de especies latifoliadas entre sitios (p < 0.025), esto se confirma tanto por la disimilitud en la abundancia promedio de los taxa entre los lugares con vertiente norte y sur (PERMANOVA, F = 2.45, p = 0.0001), como la registrada para la altitud de los sitios (PERMANOVA, F= 1.71, p = 0.004).

Pa l a b ra s cl a v e : Área protegida, arroyos, corredor vegetal, diversidad arbórea, ecosistema ripario, pino-encino.

ABSTRACT

Sierra de Quila protected area in Jalisco has an extensive network of permanent and temporary creeks where the gallery forests maintain important ecological and biological connectivity processes. This paper describes the tree structure of the flora of seven creeks located at altitudes between 1 876 and 2 200 m. 29 sampling sites of 500 m2 each (1.45 ha) were established, and all the woody individuals with a diameter (ND) of >7 cm were measured. 881 trees belonging to 35 species of 17 families were registered; the dominant taxa included Alnus acuminata, Clethra hartwegii, Pinus devoniana, Prunus serotina, Styrax ramirezii and Salix bonplandiana. The specific richness ranged between 10 and 12 according to the locality, while the Shannon-Wiener diversity index was 1.8 to 2.6 nats, and the Simpson dominance index was 0.12 to 0.48. The grouping analysis and the non-metric multidimensional scaling analysis (NMDS) showed 40 % of similarity between the floras of the creeks. Differences in the density of broadleaves were observed between sites (p < 0.025); these were confirmed by the dissimilarity both in the average abundance of the taxa between locations with a north-south slope (PERMANOVA, F = 2.45, p = 0.0001) and in the altitudes of the sites (PERMANOVA, F= 1.71, p = 0.004).

Key words: Protected area, creeks, vegetation corridor, tree diversity, riparian ecosystem, pine-oak.

1 Departamento de Producción Forestal, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CUCBA), Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Departamento de Ecología, CUCBA, Universidad de Guadalajara. Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los bosques de galería son comunidades forestales Gallery forests are complex and frail forest communities that complejas y frágiles que cumplen un papel fundamental en fulfill a crucial role –in terms of the ecology, the hydrology términos ecológicos, hidrológicos y de biodiversidad para la and the biodiversity– for the conservation of the vitality of the conservación de la vitalidad del paisaje y los ríos (Naiman y landscape and of the rivers (Naiman and Décamps, 1997). Décamps, 1997). A lo largo de los márgenes de los cauces, Along the banks of the riverbeds, the delimitation of gallery la delimitación de los bosques de galería aportan múltiples forests contributes with multiple ecological services, e.g. their servicios ecológicos; por ejemplo, su disposición vertical vertical placement in vegetation layers are essential to maintain en capas de vegetación son primordiales para mantener la the quality of water and to mitigate the sedimentation processes calidad del agua, amortiguar los procesos de sedimentación of the riverbeds, and they provide protection against soil erosion de los lechos de los ríos, proporcionan protección contra la and a habitat for the wild fauna (Granados et al., 2006). erosión de los suelos, y proveen de hábitat a la fauna silvestre (Granados et al., 2006). The physiognomy and structure of this vegetal community is very heterogeneous, compared to other types of surrounding La fisonomía y estructura de esta comunidad vegetal es muy vegetation because it includes several vertical strata of density heterogénea, en comparación con otros tipos de vegetación forming plants, or else, it is made up only by widely spaced trees circundantes, debido a que incluye varios estratos verticales with heights ranging between 4 and 40 m (Rzedowski, 1978). de plantas que forman espesura, o bien está constituida solo On the other hand, the distribution patterns of the species at por árboles muy espaciados, cuyas alturas varían de 4 a 40 m a local level are related to the topography; such is the case of (Rzedowski, 1978). Por otro lado, los patrones de distribución the altitude above the bed of the creek, which contributes to the de las especies a nivel local están relacionados con la existence of favorable interactions of the microclimate and high topografía, tal es el caso de la altitud sobre el cauce del arroyo humidity (Naiman and Décamps, 1997). que contribuye a la existencia de interacciones favorables de microclima y alta humedad (Naiman y Décamps, 1997). Today, the assessment of the structure and condition of the gallery forests requires detailed information about the richness, En la actualidad, la evaluación de la estructura y condición de abundance, ecological diversity of the trees and of the undergrowth los bosques de galería requieren de información detallada vegetation in order to generate management strategies that may de la riqueza, abundancia, diversidad ecológica de los ensure the provision of environmental services (Eskelson et al., árboles y de la vegetación del sotobosque para generar 2013; Méndez et al., 2014). However, the rivers and the vegetal estrategias de manejo que garanticen asegurar la provisión de communities that develop on their banks have been subjected to los servicios ambientales (Eskelson et al., 2013; Méndeo et al., an intense historical pressure by various human activities that has 2014). Sin embargo, los ríos y las comunidades vegetales que led to their transformation from very ancient times (Richardson et al., se desarrollan en sus márgenes han estado sometidos a intensa 2007). The long-term research of the ecological characteristics presión histórica por las variadas actividades humanas, lo que and of the state or degree of conservation of this type of ha llevado a su transformación desde tiempos muy antiguos forest may provide the technical foundations to implement (Richardson et al., 2007). La investigación a largo plazo de management activities tending to preserve, restore and las características ecológicas, así como del estado o grado minimize potential negative impacts (Camacho et al., 2006). de conservación de este tipo de bosque puede proporcionar los fundamentos técnicos para implementar actividades de The Sierra de Quila Flora and Fauna Protection Area manejo tendientes a conservar, restaurar y minimizar posibles (APFFSQ) is a mountainous system which includes temperate and impactos negativos (Camacho et al., 2006). tropical deciduous forests that are representative of the Transversal Volcanic Axis. It harbors a richness of vascular plants belonging El Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila to 840 different species (Guerrero and López, 1997) and is (APFFSQ) es un sistema montañoso que cuenta con bosques similar in richness to another natural protected area of Jalisco: templados y bosques tropicales caducifolios representativos del La Primavera (849 species) (Ramírez et al., 2005), although the Eje Volcánico Transversal. Alberga una riqueza de plantas surface of the latter is twice as large. Sierra de Quila works vasculares de 840 especies (Guerrero y López, 1997) y es similar en as a biological corridor that connects the La Primavera forest and riqueza a otra área natural protegida de Jalisco: La Primavera the Cacoma Sierra, which in turn form a continuum with the (849 especies) (Ramírez et al., 2005); aunque esta última con el Manantlan Sierra (Villavicencio et al., 2009; Hernández et al., doble de superficie. Sierra de Quila funciona como un corredor 2011). Besides, it contributes partially, to an unquantified biológico que conecta al bosque La Primavera y la sierra extent, to water catchment through the recharge of the aquifers de Cacoma, que a su vez forman un continuo con la Sierra de that supply the central region of the state, and thus, it also Manantlán (Villavicencio et al., 2009; Hernández et al., 2011. benefits approximately 80 000 inhabitants of the adjoining

145 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Además contribuye, parcialmente, en un monto no cuantificado communities by making water available to them (Semades, a la captación de agua por la recarga de acuíferos que provee a 2010). According to Villavicencio et al. (2013), the natural water la región centro del estado, y que representa un beneficio por catchment in the microbasin of the Santa Rosa river –one of the la disponibilidad de agua para aproximadamente 80 000 main affluents in this area– amounts to 13 Mm3. habitantes que viven en las comunidades aledañas (Semades, 2010). De acuerdo con Villavicencio et al. (2013) la captación Nevertheless, despite being a natural protected area, it has an natural de agua aportada solo por la microcuenca del río Santa ever increasing unregulated income of visitors because it is easily Rosa, uno de los principales afluentes en esta zona, se calcula en accessible by several roads. This may entail a risk for the ecological 13 Mm3. integrity of various areas of this vegetal community. In order to generate knowledge about the Sierra de Quila gallery No obstante, y a pesar de ser un área natural protegida, cada forest, the present study evaluated the richness, abundance, floral vez es mayor la afluencia de visitantes sin regulación, composition and ecological tree diversity in seven creeks in the debido a la facilidad de acceso por múltiples caminos. Lo higher part of the sierra. anterior podría constituir un riesgo para la integridad ecológica de diversas zonas de la comunidad vegetal en cuestión. Con MATERIALS AND METHODS el propósito de generar conocimiento acerca del bosque de galería de la Sierra de Quila, en el presente trabajo se evaluó la riqueza, abundancia, composición florística y la diversidad Study area ecológica arbórea en siete arroyos de la parte alta de la sierra. The APFFSQ is located at the center of the state of Jalisco and covers a surface of 14 168 has (Villavicencio et al., 2005), MATERIALES Y MÉTODOS between 20°12’10” and 20°23’23” north and 103°53´25” and 104°11´35” east (Figure 1). The prevalent climate in the higher

Área de estudio part of the sierra is humid temperate with summer rains, C (w2) (w), while in the lower portion it is warm humid with a long

El APFFSQ se localiza al centro del estado de Jalisco y cubre dry season C (w2) (w). The annual mean temperature is above 14 168 ha (Villavicencio et al., 2005), entre los 20°12’10” y 18 °C (García, 1988), and the annual mean precipitation is 882 mm 20°23’23” latitud norte y 103°53’25” y 104°11’35” longitud (Villavicencio and Santiago, 2012). The altitude ranges between oeste (Figura 1). El clima prevaleciente en la parte alta de la 1 350 and 2 560 m: the predominant soil subtypes are Eutric regosol (33.8 %), Haplic phaeozem (20 %), Humic cambisol (23.1 %), sierra es el templado húmedo con lluvias en verano, C (w2) (w), en la porción baja es cálido húmedo con larga temporada Eutric cambisol (10.3 %), Lithosol (2.6 %) and Chromic luvisol (1.3 %) (INEGI, 1972; Villavicencio et al., 2005). seca (A)C(w1)(w); la temperatura media anual es mayor a 18 °C (García, 1988) y la precipitación media anual es de 882 mm (Villavicencio y Santiago, 2012). El intervalo altitudinal va de 1 350 The drainage system of the protected area consists of a 2 560 m; los subtipos de suelo predominantes son Regosol nine permanent affluents: the creeks El Chiquito, El Capulín, eútrico (33.8 %), Feozem háplico (29 %), Cambisol húmico (23.1 %), El Ahogado, Las Canoas, La Campana, Santa Rosa, Potrero Cambisol eútrico (10.3 %), Litosol (2.6 %) y Luvisol crómico (1.3 %) (INEGI, Grande, Peñas Blancas and El Guaje; the La Ciénaga spring, 1972; Villavicencio et al., 2005). and a large number of temporary creeks (SARH, 1993).

El sistema de drenaje del área protegida se compone de In their study of the flora, Guerrero and López (1997) nueve afluentes permanentes: los arroyos El Chiquito, El Capulín, described six types of vegetation, with a predominance of pine-oak El Ahogado, Las Canoas, La Campana, Santa Rosa, Potrero forests, holm oak forests and the low deciduous rainforest, as Grande, Peñas Blancas y El Guaje; el manantial La Ciénega; y well as remnants of mountain cloud, gallery and thorny forests. These una gran cantidad de arroyos temporales (SARH, 1993). authors mention three variants of gallery forests that correspond to the environmental areas of their altitudinal distribution and the Guerrero y López (1997) en su estudio florístico describieron differences of richness of the tree stratum, prominent among seis tipos de vegetación, con predominancias del bosque de which are: a) the low portion of alluvial soils (1 300 m) with 12 pino-encino, bosque de encino y la selva baja caducifolia, así species; b) the tropical area, with the low deciduous rainforest como remanentes de bosque mesófilo de montaña, bosque de in its vicinity (1 400 to 1 850 m), with 33 species, and c) the galería y bosque espinoso. Estos autores, hacen referencia temperate area (1 850 to 2 100 m), having little diversity and a tres variantes de bosque de galería que corresponden a las comprising seven species. zonas ambientales de su distribución altitudinal y las diferencias de riqueza del estrato arbóreo, entre lo que destaca: a) la porción The specific study area included eight sampling sites in baja de suelos aluviales (1 300 m) con 12 especies; b) la zona seven creeks with permanent water: Chiquito, Ahogado, El Capulín, Santa Rosa – La Máquina, La Fragua, La Campana

146 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería... tropical con la selva baja caducifolia en vecindad (1 400 a and El Pozo (Figure 1). The criteria for the selection of the 1 850 m), con 33 especies; y c) la zona templada (1 850 a creek beds were their origin in the protected area and their 2 100 m), poco diversa y compuesta por siete especies. location at an altitude range between 1 850 and 2 200 m, in order to represent the conditions of the gallery forests in El área específica de estudio comprendió ocho sitios de temperate areas. The creeks include sampling areas for amphibians muestreo en siete arroyos con agua permanente: Chiquito, in an independent study related to the habitat characterization Ahogado, El Capulín, Santa Rosa – La Máquina, La Fragua, La (Santiago et al., 2012). Campana y El Pozo (Figura 1). Los criterios para la selección de los cauces fueron su origen en el área protegida, y su In each site, three to four plots were established, based on ubicación en la cota altitudinal entre 1 850 a 2 200 m para their area surface; they had a 200 m separation, except for two representar las condiciones de los bosques de galería en las cases in the La Máquina and La Campana sites, where the distance zonas templadas. Los arroyos incluyen áreas de muestreo de between the plots was 400 m due to the slope of the land. A total anfibios en un estudio independiente, pero relacionado con la of 29 circular plots of 0.05 has each were located by using caracterización del hábitat (Santiago et al., 2012). a GPS Garmin Map 60CSX navigator. Treviño et al. (2001) used similar sampling units in their study to represent the tree En cada sitio, se establecieron de tres a cuatro parcelas, en vegetation in temperate gallery forests in northern Mexico. función de su extensión, las cuales estuvieron separadas entre sí por 200 m, excepto en dos casos en los sitios La Máquina y The center of each plot was located in the middle of the width La Campana, donde las parcelas se distanciaron 400 m por of the creek’s bed. This made it possible to include only the el desnivel del terreno. Se ubicaron un total de 29 parcelas gallery forest within the standardized plot according to the radius circulares de 0.05 ha cada una, cuya ubicación geográfica se compensation by the slope of the plots (12.63 m of radius in a registró utilizando un navegador GPS Garmin Map 60CSX. 5 % slope). The width of the creek beds during the dry season En su estudio, Treviño et al. (2001) emplearon unidades de ranges between 50.66 and 266.66 cm (an average of muestreo similares para representar la vegetación arbórea en 163.76 + 7.5 cm). bosques de galería templados en el norte de México. In each plot the trees >7 cm of ND were measured, and the El punto central de cada parcela se ubicó a la mitad del ancho following data were registered: species, diameter and height. del cauce del arroyo. Esto permitió que se incluyera, dentro Botanical specimens were collected and were then identified by de la parcela estandarizada conforme a la compensación de the curator of the Luz María Villarreal de Puga Herbarium radio por pendiente de las parcelas (12.63 m de radio en of the Botanical Institute of the Universidad de Guadalajara pendiente 5 %), exclusivamente el bosque de galería. El ancho (IBUG). For the study region, the expected potential list of de los cauces de los arroyos, en época de secas, va de 50.66 tree species exclusive of the gallery forest in temperate areas cm a 266.66 cm (promedio de 163.76 + 7.5 cm). includes seven to 10 species, according to Guerrero and López (1997). The environmental observations included the evidence En cada parcela se midió el arbolado > a 7 cm de DN y of disturbances due to grazing, roads, pollution and fires. se registraron los siguientes datos: especie, diámetro y altura. Se realizó la colecta de ejemplares botánicos, los cuales fueron The structure of the vegetation was characterized in terms of identificados por el curador del Herbario IBUG Luz María Villarreal its density (number of trees ha-1), average heights and diameters, de Puga de la Universidad de Guadalajara. Para la región de estudio, and baseline area (m2 ha-1). The species composition for the la lista potencial de especies arbóreas esperada exclusivas del community was expressed using the ecological importance index bosque de galería en zonas templadas es de siete a 10 especies, (IV), based on the product of the sum of the relative values de acuerdo con lo señalado por Guerrero y López (1997). Las of density, dominance (from the baseline area) and frequency observaciones ambientales incluyeron la evidencia de disturbio por (Müeller-Dombois and Ellenberg, 1974). pastoreo, caminos, contaminación e incendios. The total tree richness (S) and density was contrasted with La estructura de la vegetación se caracterizó en términos de individual-based rarefaction curves. The ecological diversity la densidad (número de árboles ha-1), alturas y diámetros was analyzed with the Simpson dominance (D), the Shannon promedios, además del área basal (m2 ha-1). La composición diversity (H’, nats) and Pielou equity (J’) (Magurran, 2004). All de especies para la comunidad se expresó con el Índice de the rarefaction and diversity indices were calculated with the importancia Ecológica (IVI), mediante el producto de la sumatoria Primer 6.1 software (Clarke and Gorley, 2006). de los valores relativos de la densidad, dominancia (a partir del área basal) y frecuencia (Müeller-Dombois y Ellenberg, 1974). A one way variance analysis (ANOVA) was utilized for identifying significant differences between the sites with respect to the average richness, density, H’, D and J’, as well as to the

147 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

1 = Chiquito; 2 = Ahogado; 3 = El Capulín; 4 = Santa Rosa; 5 = La Fragua; 6 = El Pozo; 7 = La Máquina; 8 = La Campana. Los puntos rojos corresponden a las parcelas. Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila = Sierra de Quila Flora and Wildlife Protection Area 1 = Chiquito; 2 = Ahogado; 3 = El Capulín; 4 = Santa Rosa; 5 = La Fragua; 6 = El Pozo; 7 = La Máquina; 8 = La Campana. The red dots represent the plots.

Figura 1. Área de estudio y ubicación de los sitios de muestreo en los arroyos de Sierra de Quila. Figure 1. Study area and location of the sampling sites along the Sierra de Quila creeks.

La riqueza (S) y densidad total arbórea se contrastó con curvas number of individuals of Pinus, Quercus and broadleaf species. de rarefacción basadas en individuos. La diversidad ecológica Furthermore, the average diameter, height and baseline height of se analizó con la dominancia de Simpson (D), diversidad de the trees were contrasted. Previously to this analysis, compliance of the Shannon (H’, nats) y equidad de Pielou (J’) (Magurran, 2004). data with such parametric assumptions as adjustment to the Gaussian Todos los cálculos de las rarefacciones e índices de diversidad curve and homokedasticity was verified using the Komologorov- se realizaron con el programa Primer 6.1 (Clarke y Gorley, 2006). Smirnof and Levene tests. In those cases in which the data did not comply with these assumptions, they were transformed using a Se usó un análisis de varianza AANOVA) de una vía logarithmic basis. A posteriori comparisons were made using para identificar diferencias significativas entre los sitios con the Tukey test ( = 0.05) (Zar, 1999). respecto a la riqueza promedio, densidad, H’, D y J’, así como con el número de individuos de Pinus, Quercus y de especies The comparison between floral compositions was carried out latifoliadas. Asimismo, se contrastaron el diámetro, la altura y using a classification analysis and non-metric multidimensional el área basal promedio de los árboles. Previo a ese análisis se scaling (NMDS); in both analyses, a Bray-Curtis similarity matrix probaron si los datos cumplían con los supuestos paramétricos was utilized with data previously transformed with a square root. The como ajuste a la curva gaussiana y homocedasticidad. Para classification analysis was performed with the method of ello, se emplearon las pruebas Kolomogorov-Smirnof y Levene. farthest neighbor clustering to build the dendrogram and determine Cuando los datos no cumplieron dichos supuestos fueron the most dissimilar groups, for which the SIMPROF test with transformados con una base logarítmica. Las comparaciones a 1 000 iterations and 999 permutations was also utilized to posteriori se hicieron con la prueba de Tukey = 0.05 (Zar, 1999). identify the cutting level of the dendrogram.

148 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería...

La comparación de la composición florística se efectuó con un RESULTS análisis de clasificación y uno de escalonamiento multidimensional no métrico (NMDS), los cuales se llevaron a cabo con una The studied gallery forest communities are surrounded by pine-oak matriz de similitud de Bray-Curtis con datos previamente forests at a range between 1 876 and 2 185 masl and are transformados con una raíz cuadrada. El análisis de clasificación distributed along a wide network of drainage along Sierra se ejecutó con el método de ligamiento del vecino más lejano de Quila. Chiquito, Ahogado and El Capulín creeks are located para construir el dendrograma y determinar los grupos más on the northward facing slope of the sierra, and the beds of disimiles, para lo cual también se usó la prueba SIMPROF con Santa Rosa-La Máquina, La Fragua, El Pozo and La Campana, 1 000 iteraciones y 999 permutaciones para identificar el on the southward facing slope (Figure 1). nivel de corte del dendrograma. 881 trees belonging to 35 species, 19 genera and 17 families were RESULTADOS registered. The Fagaceae were the best represented family, with 10 species, followed by the Pinaceae family, with five, the Araliaceae Las comunidades del bosque de galería estudiadas están and Rosacea (with three species each), and the Theaceae (with rodeadas por bosques de pino encino en las cotas 1 876 a two). 17 of the total taxa are part of the elements of the 2 185 msnm y se distribuyen a lo largo de una amplia red adjoining pine-oak forest; other 17 species occur preferentially de drenaje por la Sierra de Quila. En la vertiente norte de la in the gallery forest or also in remnants similar to the mountain sierra se localizan los arroyos Chiquito, Ahogado y El Capulín, cloud forest. Only Cretaegus pubescens C. Presl. is promoted mientras que en la vertiente sur están los cauces de Santa for productive activities (Table 1). Besides, nine (27 %) of the Rosa-La Máquina, La Fragua, El Pozo y La Campana (Figura 1). species –e.g. Chiococca pachyphylla Wernham, Aralia humilis Se registraron 881 árboles pertenecientes a 35 especies, Cav., Rhamnus mucronata Schltdl., Oreopanax peltatus Linden 19 géneros y 17 familias. Fagaceae fue la mejor representada and Oreopanax xalapensis Decne. & Planch– were found in a con 10 especies, seguida de la familia Pinaceae con cinco, single plot and therefore were unique to a specific creek. Araliaceae y Rosaceae (tres cada una) y Theaceae (dos). Del total de taxa, 17 forman parte de elementos del bosque de pino The estimate of the IV showed that the taxa with the highest encino adyacente, otras 17 especies son preferentes al bosque de importance within the structure of the gallery forest in all galería o también de remanentes semejantes al bosque mesófilo the sampled sites were Alnus acuminata, Pinus douglasiana de montaña. Solo Crataegus pubescens C. Presl. es promovida Martínez, Clethra hartwegii Britton, Salix bonplandiana, Prunus por actividades productivas (Cuadro 1). Además, nueve (27 %) de serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh, Quercus castanea Née, Styrax las especies se encontraron en una sola parcela y, por lo tanto, ramirezii Greenm., Quercus resinosa Liebm. and Quercus obtusata fueron únicas de un arroyo específico; por ejemplo, Chiococca Bonpl. (Table 1). pachyphylla Wernham, Aralia humilis Cav., Rhamnus mucronata Schltdl., Oreopanax peltatus Linden, Oreopanax The outcomes of individual-based rarefactions showed xalapensis Decne. & Planch. that, for a standardized density of 84 individuals, the lowest abundance was registered for the El Ahogado site; the species La estimación del IVI evidenció que los taxa con mayor richness pattern was similar between the sites (Figure 2). For this importancia dentro de la estructura del bosque de galería, reason, it is assumed that the difference in the sampling effort en todos los sitios muestreados, fueron Alnus acuminata, had no significant effect on the record of the observed richness. Pinus douglasiana Martínez, Clethra hartwegii Britton, Salix Therefore, the site denominated Chiquito registered the highest bonplandiana, Prunus serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh, total richness with 22 species, followed by La Máquina, with Quercus castanea Née, Styrax ramirezii Greenm., Quercus 16; La Fragua and El Pozo, with 16, and El Capulín, with 14, resinosa Liebm. y Quercus obtusata Bonpl. (Cuadro 1). which had a moderate number of taxa. Conversely, the sites with the lowest specific richness values were Santa Rosa and Los resultados de las rarefacciones basadas en individuos La Campana, with 12, and El Ahogado, with 10. On the other mostraron que al considerar una densidad estandarizada de hand, the sites with the highest total density of individuals were 84 individuos, la menor abundancia registrada correspondió El Pozo and La Máquina (Figure 3). al sitio El Ahogado, la riqueza de especies presentó un patrón similar entre los sitios (figura 2). Por lo que se presume que The results of the analysis of the biological and ecological la diferencia en el esfuerzo de muestreo no tuvo un efecto diversity show that the sites had similar structural attributes significativo en el registro de la riqueza observada. Por lo without significant differences in terms of the average values of tanto, el sitio denominado Chiquito registró la mayor riqueza species richness, density, diversity, dominance and equity total con 22 especies, seguida por La Máquina con 18, La (Figure 3A-E). Likewise, the number of individuals of Pinus and Fragua y El Pozo con 16, y El Capulín con 14, que tuvieron un Quercus across the sites was not statistically different (Figure 3F-G). número de taxa moderado. En cambio, los sitios con los valores In contrast, there were significant differences for the density

149 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 más bajos de riqueza específica resultaron ser Santa Rosa y of broadleaf species between sites (F= 2.96, p < 0.025). The La Campana con 12, y El Ahogado, con 10. Por otro lado, los Chiquito, El Capulín and Santa Rosa creeks registered the lowest sitios con la mayor densidad total de individuos fueron El Pozo density, while El Pozo had the highest density (Figure 3H). The y La Máquina (Figura 3). comparisons made in the estimates of tree diameters, height and baseline area showed that there are non signifcant differences between sites (Figure 3I-K). Cuadro 1. Listado de especies registradas en el bosque de galería y sus valores porcentuales para la estimación del índice de importancia ecológica (IVI) por especie. Table 1. List of species registered in the gallery forest and their percentage values for the estimation of the ecological Importance Index (IV) by species.

Tipo de vegetación Especies A% D% F% IVI BPQ BQ BG-Te BG-Tr Alnus acuminata ssp. arguta (Schlecht.) Furlow ** 27.98 24.69 12.55 65.22 Pinus douglasiana Martínez * 7.65 18.17 7.36 33.18 Clethra hartwegii Britton * 12.79 6.43 7.79 27.01 Salix bonplandiana Kunth ** 7.87 4.65 8.23 20.75 Prunus serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh * 6.01 2.44 6.49 14.94 Quercus castanea Née * 3.28 6.00 4.76 14.04 Styrax ramirezii Greenm. * 8.20 2.76 3.03 13.99 Quercus resinosa Liebm. ** * 4.59 4.87 4.33 13.79 Quercus obtusata H. & B. * 2.62 3.18 5.63 11.43 Pinus devoniana Lindl. * 1.86 5.54 3.90 11.30 Quercus candicans Née * * 0.87 5.01 3.03 8.92 Pinus oocarpa Scheide var. oocarpa * 1.86 3.88 3.03 8.77 Quercus laeta Liebm. * 1.20 3.18 2.60 6.98 Quercus crassifolia H. & B. * 0.98 2.46 2.60 6.05 Phoebe psychotrioides Mez * 1.97 0.96 3.03 5.96 Arbutus xalapensis H.B.K. * 0.98 1.23 3.46 5.68 Xylosma velutinum Triana & Karst * 1.53 0.66 2.16 4.35 Ilex tolucana Hemsl. * 0.98 0.57 1.73 3.28 Prunus rhamnoides Koehne * 1.20 0.24 1.73 3.18 Ternstroemia lineata DC. * 0.87 0.19 1.73 2.80 Fraxinus uhdei(Wenz.) Lingelsh. * 0.77 0.57 1.30 2.64 Cleyera integrifolia Choisy * 0.66 0.19 1.73 2.58 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. * 0.33 0.21 1.30 1.84 Saurauia sp. * 0.77 0.09 0.87 1.72 Quercus rugosa Née * 0.33 0.18 0.87 1.38 Pinus leiophylla Schltdl. & Cham. * 0.33 0.13 0.87 1.32 Quercus laurina Bonpl. * 0.22 0.64 0.43 1.29 Quercus viminea Trel. * 0.22 0.53 0.43 1.18 Crataegus pubescens C. Presl. * 0.33 0.12 0.43 0.88 Chiococca pachyphylla Wernham * 0.22 0.08 0.43 0.73 Quercus magnoliifolia Née ** 0.11 0.07 0.43 0.61 Aralia humilis Cav. * 0.11 0.03 0.43 0.57 Rhamnus mucronata Schltdl. * 0.11 0.02 0.43 0.56 Oreopanax peltatus Linden * 0.11 0.01 0.43 0.55 Oreopanax xalapensis Decne. & Planch. ** 0.11 0.01 0.43 0.55 Total 100 100 100 300 La distribución por tipos de vegetación se basó en Guerrero y López (1997). BPQ = bosque de pino encino; BQ = bosque de encino; BG-Te = bosque de galería templado (incluye especies preferentes de remanentes semejantes a bosque mesófilo de montaña); BG-Tr = bosque de galería tropical. A% = abundancia relativa; D% = dominancia relativa (área basal); F% = frecuencia relativa. The distribution by vegetation types was based on Guerrero and López (1997). PQF = pine-oak forest; QF = oak forest; Te-GF = temperate gallery forest (includes preferential species of remnants that are similar to mountain cloud forests); Tr-GF = tropical gallery forest; A% = relative abundance; D% = relative dominance (baseline area); F% = relative frequency.

150 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería...

A = Chiquito; B = La Campana; C = La Máquina; D = La Fragua; E = El Capulín; F = Ahogado; G = El Pozo.

Figura 2. Número de especies e individuos registrados en siete arroyos de la Sierra de Quila. Figure 2. Number of registered species and individuals along seven creeks of Sierra de Quila.

Los resultados del análisis de la diversidad biológica y The Chiquito creek had the greatest species richness (10.25 + ecológica evidenciaron que los sitios tuvieron atributos estructurales 1.48), and La Fragua had the lowest (Figure 3A). As for density similares y sin diferencias significativas, en términos de of individuals, El Pozo (10.25 + 1.48) had the highest values of all los valores promedio de la riqueza, densidad, diversidad, sites (Figure 3B). The highest value for diversity was estimated dominancia y equidad de especies (Figura 3A-E). De igual for the Chiquito creek (Figure 3C), based on the Shannon index manera, el número de individuos de Pinus y Quercus entre (H´=2.06 + 0.18) and the Simson dominance index (D = 0.17 + 0.04) los sitios no fue estadísticamente diferente (Figura 3F-G). En (Figure 3D); in contrast, La Fragua turned out to be the least contraste, si existieron diferencias significativas con la densidad diverse (H’ = 1.37+ 0.46 and D = 0.32 + 0.11). La Campana de especies latifoliadas entre sitios (F = 2.96, p < 0.025). Los (E= 0.76 + 0.14) and La Fragua (E= 0.80 + 0.05) had the lowest arroyos Chiquito, El Capulín y Santa Rosa registraron el menor equity values (Figure 3E). número de ellas, en tanto que la mayor densidad correspondió a El Pozo (Figura 3H). Las comparaciones realizadas en las The largest diameters and baseline areas (Figure 31-K) were estimaciones de diámetros, altura de los árboles y área basal found at Chiquito (25.1 cm and 39.2 m2 ha-1) and Santa Rosa indicaron que no hay diferencias significativas entre sitios (24.7 cm and 37 m2 ha-1); while the tree heights varied between (Figura 3I-K). 8.4 and 15 m, with the largest heights in La Máquina (13.4 m) and Santa Rosa (13.2 m) (Figure 3J). El arroyo Chiquito tuvo la mayor riqueza de especies (10.25 + 1.48) y La Fragua la menor (6.0 + 2.94) (Figura 3A). En cuanto The grouping analysis and the NMDS evidenced the formation a densidad de individuos, El Pozo (48.7 + 14.6) fue superior a todos of a group (1) and an isolated entity (2) with 40 % of similarity los sitios (Figura 3B). El valor más alto de diversidad se estimó en (Figure 3). This result was corroborated using the SIMPROF test. el arroyo Chiquito (Figura 3C), conforme al índice de Shannon The isolated entity corresponded to the La Máquina site with (H’=2.06 + 0.18) y al índice de dominancia de Simpson (D = 0.17 + exclusive species like Saurauia sp., Quercus viminea and Oreopanax

151 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Los resultados de las ANDEVA y de las pruebas Tukey paramétrico (por grupos de letras) se muestran dentro de cada figura. The results of the ANOVA and the parametric Tukey tests (by groups of letters) are shown within each figure. Ch = Chiquito; Ah = Ahogado; EC = El Capulín; SR = Santa Rosa; LF = La Fragua; EP = El Pozo; M = La Máquina; LC = La Campana. Ch = Chiquito; Ah = Ahogado; EC = El Capulín; SR = Santa Rosa; LF = La Fragua; EP = El Pozo; M = La Máquina; LC = La Campana.

Figura 3. Rarefacción basada en individuos de la riqueza y densidad total de especies de árboles por sitios de muestreo en Sierra de Quila. Figure 3. Individual-based rarefaction of the tree richness by sampling sites in Sierra de Quila.

152 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería...

0.04) (Figura 3D); en contraste, La Fragua resultó menos diverso peltatus. Conversely, group 1 was associated to all the sampling (H’ = 1.37+ 0.46 y D = 0.32 + 0.11). La Campana (E= 0.76 + 0.14) sites. Styrax ramirezii, Clethra hartwegii, Salix bonplandiana, y La Fragua (E= 0.80 + 0.05) presentaron los registros más Ternstroemia lineata, Fraxinus uhdei and Alnus acuminate bajos de equidad (Figura 3E). were the taxa that most favored the dissimilarity with group 1 and La Máquina. Group 1 was divided into two subgroups with Los datos más altos en diámetros y áreas basales (Figura 3I-K) 50 % of similarity: 1a and 1b. The former was made up of the estuvieron en Chiquito (25.1 cm y 39.2 m2 ha-1) y Santa Rosa sites El Pozo, La Campana, Chiquito and El Ahogado (Quercus (24.7 cm y 37 m2 ha-1); mientras que las alturas de los árboles laurina, Chiococca pachyphylla, Aralia humilis, Oreopanax varió de 8.4 a 15 m, con las alturas promedio más grandes en xalapensis were exclusive of these); while the 1b group comprised La Máquina (13.4 m) y Santa Rosa (13.2 m) (Figura 3J). Santa Rosa, El Capulín and La Fragua; the species Crataegus pubescens and Rhamnus mucronata were identified as exclusive El análisis de agrupamiento y el NMDS evidenciaron la of these (Figure 4). Therefore, the species with low frequencies formación de un grupo (1) y una entidad aislada (2) con 40 % contributed to the differences in composition observed de similitud (Figura 3). Este resultado fue corroborado por between creeks. la prueba SIMPROF. La entidad aislada correspondió al sitio La Máquina con especies exclusivas como Saurauia sp., The average abundance of the species turned out Quercus viminea y Oreopanax peltatus. En cambio, el grupo 1 to be different both between creeks with north-south slope asoció a todos los sitios de muestreo. Styrax ramirezii, Clethra (PERMANOVA, F = 2.45, p = 0.0001) and between site altitudes hartwegii, Salix bonplandiana, Ternstroemia lineata, Fraxinus (PERMANOVA, F= 1.71, p = 0.004). The number of individuals per uhdei y Alnus acuminata fueron los taxa que más favorecieron plot ranged between 14 (M2) and 59 (EP3), for an average of la disimilitud con el grupo 1 y La Máquina. Por su parte, el 30 + 11 trees. The average diameter of the trees varied from grupo 1 se dividió en dos subgrupos a 50 % de similitud: 14.0 (M1) to 32.5 cm (Ch4), and the average height, from 7.5 el 1a y el 1b. El primero se integró con los sitios El Pozo, (EC1) to 15.0 m (M4). The results for the total baseline area per La Campana, Chiquito y El Ahogado (Quercus laurina, Chiococca plot were 13.2 (EC1) to 50.6 m2 ha-1 (Ch3). pachyphylla, Aralia humilis, Oreopanax xalapensis fueron exclusivas a estos); mientras que en el 1b se formó con Santa Rosa, El Capulín y La Fragua, en el último se identificaron como únicas Crataegus pubescens y Rhamnus mucronata (Figura 4). Por lo tanto, las especies con bajas frecuencias contribuyeron a las diferencias en la composición observada entre arroyos.

Los códigos de los sitios corresponden los utilizados en la Figura 2. The codes for the sites are the same as those used in Figure 2.

Figura 4. Análisis de agrupamiento y análisis de escalonamiento multidimensional no métrico para evaluar la similitud de especies y abundancia de árboles entre sitios. Figure 4. Grouping analysis and non-metric multidimensional scaling analysis for the evaluation of species similarities and abundance of trees between sites.

153 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La abundancia promedio de las especies resultó diferente DISCUSSION tanto entre los arroyos con vertiente norte y sur (PERMANOVA, F = 2.45, p = 0.0001), como entre la altitud de los sitios In terms of structural composition, the dominant species –in order of (PERMANOVA, F= 1.71, p = 0.004). El número de individuos por ecological importance– were Alnus acuminata ssp. arguta (present parcela fluctuó de 14 (M2) a 59 (EP3), para un promedio in all the sites), Clethra hartwegii, Pinus devoniana, Prunus de 30 + 11 árboles. El diámetro promedio de los árboles varió de serotina, Styrax ramirezii and Salix bonplandiana. This is due to 14.0 (M1) a 32.5 cm (Ch4) y la altura promedio de 7.5 (EC1) a their location in the altitudinal range with mountain ecosystems 15.0 m (M4). Con respecto a los resultados para el área basal in subhumid temperate ecological areas (Rzedowski, 1978; total por parcela los registros fueron de 13.2 (EC1) hasta Challenger, 1988). 50.6 m2 ha-1(Ch3). Of a total of 35 registered taxa, 17 occur preferably in the DISCUSIÓN gallery forest; another 17 are part of the pine-oak forest, and one is cultivated. 46 tree species are registered as characteristic En términos de composición estructural, las especies dominantes elements of this type of vegetation in the whole altitude range por sus mayores valores de importancia ecológica fueron Alnus (1 300 – 2 100 m) of Sierra de Quila (Guerrero and López, 1997). acuminata ssp. arguta (presente en todos los sitios), Clethra Seven taxa in particular were records common to the gallery hartwegii, Pinus devoniana, Prunus serotina, Styrax ramirezii forest between the study of Guerrero and López (1997) and y Salix bonplandiana. Lo cual responde a su localización en the present study: Salix bonplandiana and Alnus acuminata, el gradiente altitudinal con ecosistemas de zonas ecológicas distributed throughout the whole altitude range; Phoebe templado subhúmedas de montaña (Rzedowski, 1978; psychotrioides and Xylosma velutinum, occurring in the tropical Challenger, 1988). range, and Prunus rhamnoides, Prunus serotina and Rhamnus mucronata, in the temperate range. On the other hand, unlike Del total de 35 taxa registrados, 17 son preferentes al bosque the present study, Guerrero and López (1997) identified de galería y otras 17 forman parte del bosque de pino encino y una Clethra hartwegii, Cleyera integrifolia, Styrax argenteus, es cultivada. En la Sierra de Quila se consignan como elementos Ternstroemia lineata and Fraxinus uhdei as elements of the característicos de este tipo de vegetación en todo el gradiente remnants of the mountain cloud forest (1 950 to 2 300 m). altitudinal (1 300 – 2 100 m) a 46 especies arbóreas (Guerrero y López, 1997). En particular, fueron siete los taxa Four species stand out in the red list of the cloudy forest trees of como registros comunes al bosque de galería entre el estudio Mexico (González et al., 2011) for their conservation status: Ocotea de Guerrero y López (1997) y el que se documenta, se señalan psychotrioides (synonymy: Phoebe psychotrioides (Kunth) Mez) a Salix bonplandiana y Alnus acuminata con distribución en todo is endangered; Prunus rhamnoides, threatened, and Oreopanax el gradiente; Phoebe psychotrioides y Xylosma velutinum peltatus and Oreopanax xalapensis, nearly threatened. referidos en la cota tropical; y Prunus rhamnoides, Prunus serotina y Rhamnus mucronata en la cota templada; mientras que The sampled area was 1.45 ha (29 plots), with a total richness Clethra hartwegii, Cleyera integrifolia, Styrax argenteus, of 35 species that range between 10 and 22 across creeks (six Ternstroemia lineata y Fraxinus uhdei a diferencia del presente sites between 10 and 16, and the two sites with higher richness, estudio, Guerrero y López (1997) los identificaron como elementos between 18 and 22), with a dominance of D = 0.10 a 0.24 and a propios de los remanentes de bosque mesófilo de montaña diversity of H’= 1.81 a 2.66. Few studies on the structure of the (1 950 a 2 300 m). gallery forest have been carried out in Mexico; furthermore, comparing the results obtained by those studies with those of Destaca la presencia de cuatro especies en la lista roja de the present research is complicated due to differences in the los árboles de bosques nubosos de México (González et al., sampling method. In this regard, the values for richness and 2011), que fueron clasificadas con estatus de conservación, en diversity in Sierra de Quila were: (a) similar to those obtained peligro: Ocotea psychotrioides (sinonimia: Phoebe psychotrioides by Treviño et al. (2001) in the central-southern region of Nuevo (Kunth) Mez); amenazada: Prunus rhamnoides; casi amenazada: León, where they registered a diversity of H’ = 1.74 y 2.67 Oreopanax peltatus y Oreopanax xalapensis. for two rivers with 16 and 21 species, and larger specimens with a DBH of 2.5 cm on a total sampling surface of 1.15 ha; El área muestreada fue de 1.45 ha (29 parcelas), con (b) below those registered by Camacho et al. (2006) along una riqueza total de 35 especies que varía entre arroyos de the Tembembe river, in Morelos, with 74 species (>1 cm DBH 10 a 22 (seis sitios entre 10 a 16 y los dos sitios con mayor in 0.23 ha); (c) above those registered by Scott et al. (2009) riqueza de 18 a 22), con una dominancia de D = 0.10 a 0.24 along the Mayo river in Sonora, with 31 species (>5 cm y una diversidad de H’ = 1.81 a 2.66. Existen pocos trabajos DBH); (d) below those recorded by Méndez et al. (2014) realizados en México sobre la estructura del bosque de along the Duero river in Michoacán, with 43 species (0.1 ha, galería, además es complicado comparar los resultados > 2.5 DBH); (e) similar to those observed by Lyon and Gross

154 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería... obtenidos con los presentados en la actual investigación debido (2005) in a coast basin in the northeast of the United States a diferencias en el método de muestreo. Al respecto, los valores of America, where they identified 23, 33 and 33 species in riqueza y diversidad de Sierra de Quila fueron: (a) similares a three riparian corridors, with a diversity of H’ = 0.93, 1.11 and los obtenidos por Treviño et al. (2001) en la región centro sur de 1.38, respectively (>1 cm DBH in 1.44 ha). However, in all cases, Nuevo León, quienes registraron para dos ríos 16 y 21 especies, specimens with a smaller diameter than that registered in this una diversidad H’ = 1.74 y 2.67, individuos mayores para 2.5 cm DAP study were taken into account. en una superficie total de muestreo de 1.15 ha.; (b) es menor a lo registrado por Camacho et al. (2006) en el río Temembe, The values for richness and diversity and the woodland parameters Morelos con 74 especies (>1 cm DAP en 0.23 ha); (c) es mayor (density, height, baseline area, number of specimens of a los valores de Scott et al. (2009) en el río Mayo en Sonora Pinus and Quercus trees) were very similar between creeks. This con 31 especies (>5 cm DAP); (d) es menor a lo consignado information coincides with the findings of Camacho et al. (2006), por Méndez et al. (2014) en el río Duero en Michoacán con who register no differences in richness, diversity or density in 43 especies (0.1ha, > 2.5 DAP); (e) semejante a lo observado the riparian vegetation within the range of 1 650 -1 800 masl por Lyon y Gross (2005) en una cuenca costera del noreste of the Tembembe river in Morelos state. This agrees with the de Estados Unidos de América, quienes identificaron en tres results obtained for Sierra de Quila, where the diversity indexes corredores riparios 23, 33 y 33 especies, con una diversidad showed no big differences across creeks, partly because H’ = 0.93, 1.11 y 1.38, respectivamente (>1 cm DAP en 1.44 ha). the richness of species was similar, and also because they Sin embargo en todos los casos se contabilizaron individuos con registered a high density of individuals of one or two species menor diámetro al consignado en el presente estudio. (Alnus acuminata, Salix bonplandiana or Styrax ramirezii), which contributes to homogenize the values of the indexes. Lyon and Los valores de riqueza y diversidad; así como los parámetros Gross (2005) did determine differences between the species del arbolado (densidad, altura, área basal, número de richness across riverbeds in three riparian corridors of the coast individuos de los árboles de Pinus y Quercus) entre arroyos fueron plains of Massachusetts and New Hampshire; however, these muy similares entre sí. Información que coincide con Camacho were not significant between species groups, because many of et al. (2006), quienes no señalan diferencias en la riqueza, the tree elements were common to the riparian corridors. diversidad y densidad de la vegetación ribereña de la porción 1 650 -1 800 msnm del río Tembembe, Morelos. Lo anterior The baseline area estimated in the present study ranges concuerda con los resultados de la Sierra de Quila, porque between 13.2 and 50.6 m2 ha-1. In various studies which do los índices de diversidad entre arroyos no tuvieron grandes not include the gallery forest, the baseline in temperate forests diferencias, en parte porque la riqueza de especies fue similar has been documented to be larger than in dry tropical y también porque registraron alta densidad de individuos de forests (Camacho et al., 2006). For instance, Santiago et al. una o dos especies (Alnus acuminata, Salix bonplandiana o (2009) estimated an average baseline area of 52.4 m2 ha-1 in Styrax ramirezii), lo que contribuye a homogenizar los valores a mesophytic forest site (1 850 masl), and of 35.6 m2 ha-1 in a de los índices. Lyon y Gross (2005) si determinaron diferencias en pine-oak site (2 100 masl) in Las Joyas, Manantlán, Jalisco, while la riqueza de especies entre cauces en tres corredores riparios Camacho et al. (2006) registered an average baseline area of de las planicies costeras de Massachusetts y New Hampshire, 108.6 m2 ha-1 in a gallery forest located at an altitude range sin embargo estas no fueron significativas entre ensambles between 1 650 and 1 800 m in Morelos: On the other hand, de especies, debido a que muchos de los elementos arbóreos eran Zacarías et al. (2011) cite 17.8 m2 ha-1 for a deciduous tropical comunes en los corredores ribereños. forest on the El Águila mountain in Michoacán. Quantitative studies of riparian communities in Mexico are still scarce; for Los valores de área basal obtenidos en el presente estudio this reason, it is not possible to distinguish whether there is varían de 13.2 a 50.6 m2 ha-1. En diversos trabajos (que no incluyen a tendency in this type of communities (Camacho et al., 2006). bosque de galería) se ha documentado que el área basal en bosques templados suele ser mayor que en bosques tropicales Based on the floral similarity analyses, two sets and two secos (Camacho et al., 2006). Por ejemplo, Santiago et al. (2009) subgroups of forests with 40 % similarity between all the plots estimaron un área basal promedio de 52.4 m2 ha-1 en un sitio were distinguished (Figure 4); this may be due to the existence de bosque mesófilo (1 850 msnm) y de 35.6 m2 ha-1 en of significant differences in the average abundance of the species, un sitio de bosque de pino-encino (2 100 msnm) en Las Joyas, both between the creeks with north-south slope (p = 0.0001), the Manantlán, Jalisco; mientras que Camacho et al. (2006) consignaron altitude between the sites (p = 0.004), despite the fact that the un área basal promedio de 108.6 m2 ha-1 en un bosque de galería study gradient is no larger than 325 m (1 876 – 2 200 masl), and en la cota altitudinal entre 1 650 – 1 800 m en Morelos; en the density of broadleaf species (p = 0.025). These differences contraste Zacarías et al. (2011) citan 17.8 m2 ha-1 para un bosque are broadly indicated by the characteristics of the topography, tropical caducifolio del cerro El Águila, Michoacán. Al respecto, gullies, protected mountainside or northern exposure, where son aún escasos los estudios cuantitativos de comunidades humidity levels are higher or favored by the orientation and

155 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 ribereñas en México, razón por la cual no es factible distinguir the slope gradient, which exert a larger influence on the si hay una tendencia en este tipo de comunidades (Camacho distribution of the vegetation (Rzedowski, 1978; Naiman and et al., 2006). Décamps, 1997).

Con base en los análisis de similitud florística se distinguieron A group is formed by sites with a single creek, La Máquina, dos conjuntos y dos subgrupos de bosques con 40 % de semejanza which is floristically separated from the rest of the creeks. entre todas las parcelas (Figura 4), lo cual puede deberse Alnus acuminata, Clethra hartwegii, Fraxinus uhdei, Salix a que existen diferencias significativas en la abundancia bonplandiana, Styrax ramirezii and Ternstroemia lineata were promedio de las especies, tanto entre los arroyos con vertiente the species that most favored the dissimilarity with respect to norte y sur (p = 0.0001), la altitud entre los sitios (p = 0.004), group 1 and La Máquina. These broadleaves have a wide pese a que el gradiente de estudio no es mayor a 325 m tolerance and a large capacity to be established in open areas (1 876 – 2 200 msnm), y la densidad de especies latifoliadas or in areas with a smaller canopy cover, as species primordially of (p = 0.025). Esas diferencias se señalan a grandes rasgos por temperate affinity; particularly Alnus acuminata is considered a las características de la topografía, cañadas, laderas protegidas o pioneer taxon (Rzedowski, 1978). In turn, the second group of exposición al norte, cuyas condiciones de humedad son más forests was divided into two groups with 50 % similarity; the acentuadas o favorecidas por la orientación y el declive de la dissimilarity is marked primarily by the presence of oak and pendiente, que ejercen mayor influencia en la distribución de pine trees of the species Pinus douglasiana, Quercus castanea, la vegetación (Rzedowski, 1978; Naiman y Décamps, 1997). Quercus obtusata, Quercus resinosa, Alnus acuminata, Styrax ramirezii and Xylosma velutinum. Un conjunto está conformado por sitios de un solo arroyo, La Máquina, que se separa florísticamente del resto de los In a study of the gallery forests of northeastern Mexico, arroyos. Alnus acuminata, Clethra hartwegii, Fraxinus uhdei, Salix Canizales et al. (2010) showed that tourist activities have no bonplandiana, Styrax ramirezii y Ternstroemia lineata fueron las effect on the species richness but do modify the diversity and que más favorecieron la disimilitud con el grupo 1 y La Máquina. vertical structure of the tree stratum. In this context, it is important Estas latifoliadas tienen amplia tolerancia y capacidad para su to stress the need to protect the Santa Rosa and La Fragua establecimiento en áreas abiertas o de menor cobertura del creeks (which have the lowest values for specific richness and dosel, como especies primordialmente de afinidad templada, diversity indexes) (Figure 3A-C), since they are two of the most en particular Alnus acuminata es considerado un taxón pionero visited sites by the public and which have the highest fragility (Rzedowski, 1978). El segundo conjunto de bosques, a su vez, potential, with the consequences on water pollution due to se dividió en dos subgrupos similares entre sí en 50 %, del cual waste accumulated at the banks of the creek beds. la disimilitud la marca principalmente la presencia de encinos y pinos: Pinus douglasiana, Quercus castanea, Quercus obtusata, CONCLUSIONS Quercus resinosa, Alnus acuminata, Styrax ramirezii y Xylosma velutinum. Alnus acuminata ssp. arguta, Clethra hartwegii, Salix bonplandiana, En un estudio en los bosques de galería en el noreste de Prunus serotina ssp. capuli, Styrax ramirezii, Phoebe psychotrioides, México documentado por Canizales et al. (2010), demostraron and Prunus rhamnoides are dominant species exclusive of the que las actividades turísticas no tienen efecto sobre la riqueza de temperate gallery forest in the central portion of Sierra de Quila especies, pero si modifican la diversidad y la estructura (1 876 to 2 200 m) and amount to 66 % of the abundance vertical del estrato arbóreo. En este contexto, es importante of specimens registered in this study. Low frequency and low resaltar la protección de los arroyos Santa Rosa y La Fragua abundance taxa (27 %) such as Chiococca pachyphylla, Aralia (con los menores valores de riqueza específica y de índices de humilis, Rhamnus mucronata, Sauraruia sp., Oreopanax peltatus, diversidad) (Figura 3A-C), por ser unas de las zonas con mayor Oreopanax xalapensis, Quercus viminea and Quercus laurina visita pública y con más alto potencial de fragilidad, con su are unique to one or two creeks. consecuente efecto en la contaminación del agua por residuos en la ribera de los cauces. As a whole, 17 species occur preferably in the gallery forest or also in remnants resembling the mountain cloud forest, partly because several of them are distributed in humid sites in the CONCLUSIONES deep ravines with a northward slope or have their altitudinal distribution boundary close to the gullies with deciduous tropical El bosque de galería templado en la porción central de la Sierra forest on the southward slope. de Quila (1 876 a 2 200 m), tiene por especies dominantes exclusivas o preferentes a Alnus acuminata ssp. arguta, Clethra The richness and diversity of species and the forest parameters hartwegii, Salix bonplandiana, Prunus serotina ssp. capuli, between creeks were similar. The floristic similarity identified Styrax ramirezii, Phoebe psychotrioides, Prunus rhamnoides, que made it possible to distinguish two groups and two subgroups

156 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería... contabilizan 66 % de la abundancia de los individuos registrados of forests with 40 % of shared species; this may be due to the en este estudio. Taxa de baja frecuencia y abundancia (27 %), significant differences in the average abundance of species son únicas de uno o dos arroyos, por ejemplo, Chiococca between the creeks with a north-south slope, in the altitude pachyphylla, Aralia humilis, Rhamnus mucronata, Sauraruia sp., gradient across the sites, although the difference was only 325 m, Oreopanax peltatus, Oreopanax xalapensis, Quercus viminea and in the density of broadleaf species between sites. y Quercus laurina. The present study provides information about the native En conjunto 17 especies son preferentes al bosque de galería o species and their spatial distribution in the temperate area of también de remanentes semejantes a bosque mesófilo de montaña, Sierra de Quila; these species constitute communities with a debido en parte a que varias de ellas son elementos que good conservation status to be taken as a reference for those se distribuyen en sitios húmedos en las barrancas profundas con that may require restoration programs sometime in the future. vertiente norte, o bien tienen su límite de distribución altitudinal cercano a las cañadas con bosque tropical caducifolio en la ACKNOWLEDGMENTS vertiente sur.

The authors wish to express their gratitude to the Sierra de Quila Regional La riqueza y diversidad de especies, así como los parámetros del Committee and to the Tecolotlán, Tenamaxtlán, El Cobre and Quila El arbolado entre arroyos fueron similares entre sí. La semejanza Grande ejidos for the facilities they provided for this study, as well as to the florística identificada permitió distinguir dos conjuntos y dos Universidad de Guadalajara (Project P3e/107971-123405) for the financing of subgrupos de bosques con 40 % de las especies compartidas, lo the research; to the students of CUCBA-UDG for their in-field support, and to Saulo Cortés for editing the map. que pudo deberse a que resultaron con diferencias significativas End of the English version en la abundancia promedio de las especies entre los arroyos con vertiente norte y sur; por el gradiente de altitud entre los sitios, aun cuando el diferencial es de 325 m; y la densidad de especies latifoliadas entre sitios.

El presente estudio brinda información de las especies nativas y su distribución espacial en la zona templada de Sierra de Quila, que pueden tomarse como referencia de comunidades con un buen estado de conservación para aquéllas áreas que en lo futuro requieran de programas de restauración.

AGRADECIMIENTOS

A la colaboración del Comité Regional de la Sierra de Quila, A.C. y a los ejidos Tecolotlán, Tenamaxtlán, El Cobre y Quila El Grande por las facilidades otorgadas para este estudio. Al financiamiento para la investigación por la Universidad de Guadalajara (Proyecto P3e/107971-123405) y el apoyo en campo de estudiantes del CUCBA-UDG. A Saulo Cortés por la edición del mapa.

REFERENCIAS

Camacho R., F, I. Trejo y C. Bonfil. 2006. Estructura y composición de la Eskelson, B. N. I., P. D. Anderson and H. Temesgen. 2013. Sampling and modeling vegetación ribereña de la barranca del río Tembembe, Morelos, riparian forest structure and riparian microclimate. In: Anderson, P. México. Bol. Soc. Bot. Méx. 78: 17-31. D., K. L. Ronnenberg (eds.). Density management for the 21st century: Canizales V., P. A, G. J. Alanís F., S. Favela L., M. Torres M., E. Alanís R., J. west side story. USDA Forest Service, Pacific Northwest Research Jiménez P. y H. Padilla R. 2010. Efecto de la actividad turística en Station. Gen. Tech. Rep. PNW-GTR-880. Portland, OR. USA. pp. la diversidad y estructura del bosque de galería en el noreste de 126–135. México. Ciencia UANL, 13: 55-63. García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen Challenger, A. 1998. Utilización y conservación de los ecosistemas terrestres (para adaptarlo a las condiciones de la República Mexicana). de México. Pasado, presente y futuro. Comisión Nacional para Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, Instituto de Biología, México, D.F. México. 246 p. Universidad Nacional Autónoma de México y Agrupación Sierra González E., M., J. A. Meave, F. G. Lorea H., G. Ibarra M. and A. C. Newton. Madre, S.C. México, D.F. México. 847 p. 2011. The Red List of Mexican Cloud Forest Trees. Fauna & Flora Clarke, K. R. and R. N. Gorley. 2006. Primer v6: User’s manual/tutorial. Primer-E International/ Botanic Gardens Conservation International/ The Ltd. Plymouth, UK. s/p. Global Trees Campaign/ The IUCN/SSC Global Tree Specialist Group. Cambridge, UK. 149 p.

157 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Granados S., D., M. A. Hernández G. y G. F. López R. 2006. Ecología de las Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH). 1993. Estudio de zonas ribereñas. Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del la flora y fauna de la zona protectora forestal Sierra de Quila. Ambiente. 12(1): 55-69. Subsecretaria Forestal y de Fauna Silvestre. México, D. F., México. Guerrero N., J. J. y C. López G. 1997. La vegetación y la flora de la Sierra de 78 p. Quila, Jalisco. Universidad de Guadalajara. Zapopan, Jal. México. Scott, M. L., P. L. Nagler, E. P. Glenn, C. Valdes C., J. A. Erker, E. W Reynolds, P. 91 p. B. Shafroth, E. Gómez L. and C. L. Jones. 2009. Assessing the extent Hernández L., L., J. J. Reynoso D. y M. Harker. 2011. Importancia de los trabajos and diversity of riparian ecosystems in Sonora, Mexico. Biodivers. botánicos en la Sierra de Quila Jalisco, México. In: Villavicencio G., Conserv. 18(2): 247-269. R., A. L. Santiago-Pérez, V. C. Rosas-Espinoza, L. Hernández-López Secretaría de Medio Ambiente para el Desarrollo Sustentable (SEMADES). (comps.). Memorias del I Foro de Conservación, Uso y Gestión 2010. Información Ambiental. Áreas Naturales Protegidas. http:// del Área Natural Protegida Sierra de Quila. Universidad de semades.jalisco.gob.mx/ información ambiental/areas naturales Guadalajara. Guadalajara, Jal. México. pp. 13-16. protegida (14 de febrero de 2014). Lyon, J. and N. M. Gross. 2005. Patterns of plant diversity and plant–environmental Treviño G., E. J., C. Cavazos C. y O. A. Aguirre C. 2001. Distribución y estructura relationships across three riparian corridors. For. Ecol. Manage. 204: de los bosques de galería en dos ríos del centro sur de Nuevo 267–278. León. Madera y Bosques 7(1):13-25. Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI). 1972. Cartas edafológicas Villavicencio, G., R., P. Bauche P., A. Gallegos R., A. L. Santiago P. y F. M. Huerta F13D73 Atengo, F13D74 Cocula, F13D83 Tecolotlán. F13D84 M. 2005. Caracterización estructural y diversidad de comunidades Atemajac de Brizuela. México, D. F. México. s/p. arbóreas de La Sierra de Quila. Ibugana Boletín del Instituto de Magurran, A. E. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell Publishing Botánica de la Universidad de Guadalajara 13 (1): 67–76. House Ltd. Oxford, UK. 256 p. Villavicencio G., R., S. Saura M. T., A. L. Santiago P. y A. Chávez H. 2009. La Méndez T., M., I. Zermeño- H. and G. Ibarra M. G. 2014. Effect of land use on conectividad forestal de las áreas protegidas del estado de Jalisco the structure and diversity of riparian vegetation in the Duero river con otros ambientes naturales. Scientia-CUCBA 11(1):43-50. watershed in Michoacán, Mexico. Plant Ecology 215: 285-296. Villavicencio G., R. y A. L. Santiago P. 2012. El área de protección de flora y Müeller–Dombois, D. and H. Ellenberg.1974. Aims and methods of vegetation fauna Sierra de Quila. In: Santiago P., A. L., M. Domínguez L. V. ecology. John Wiley & Sons Co. New York, NY USA. 547 p. C. Rosas E. y J. M. Rodríguez C. (coords.). Anfibios y reptiles de Naiman, R. J. and Décamps, H. 1997. The ecology of interfaces-riparian zones. las montañas de Jalisco: Sierra de Quila. 1ª. Edición. Orgánica Annu. Rev. Ecol. Syst. 28: 621–658. Editores – Conabio. Guadalajara, Jal., México. pp. 25-33. Ramírez D., R., J. J. Reynoso D. y M. Harker. 2005. Estado actual del conocimiento Villavicencio G., R., S. L. Toledo G., R. Ávila C., A. L. Santiago P. y B. Martínez R. florístico del Bosque La Primavera, Jalisco, México. In: Santiago-Pérez, A. 2013. Áreas potenciales de infiltración en tres microcuencas de la L. (ed.). 2006. I Foro de investigación y conservación del bosque La Sierra de Quila, estado de Jalisco. In: XI Congreso Mexicano sobre Primavera: Memorias. 1ª. Edición. Orgánica Editores – Universidad Recursos Forestales 2013. Universidad Autónoma Agraria Antonio de Guadalajara – CUCBA. Guadalajara, Jal. México. pp. 158-162. Narro/Sociedad Mexicana de Recursos Forestales. Saltillo, Coah. Richardson, D. M., P. M. Holmes, K. J. Esler, S. M. Galatowitsch, J. C. Stromberg, México. 1-4 de octubre de 2013. 298 p. S. P. Kirkman, P. Pyšek and R. J. Hobbs. 2007. Riparian vegetation: Villavicencio G., R., S. L. Toledo G., R. Ávila C., A. L. Santiago-Pérez y B. Martínez degradation, alien plant invasions, and restoration prospects. R. 2013. Áreas potenciales de infiltración en tres microcuencas de la Divers. Distrib. 13(1): 126–139. Sierra de Quila, estado de Jalisco. In: XI Congreso Mexicano sobre Rzedowski, J. 1978. Vegetación de México. Ed. Limusa. 4ª. Reimpresión. México, Recursos Forestales 2013. Memorias en resúmenes. Universidad D. F. México. 432 p. Autónoma Agraria Antonio Narro/Sociedad Mexicana de Recursos Santiago P., A. L., E. J. Jardel P., R. Cuevas G. y F. M. Huerta M. 2009. Vegetación Forestales, A.C. Saltillo, Coahuila.1-4 de octubre de 2013. 298 p. de bordes en un bosque mesófilo de montaña del occidente de Zacarías E., L. E., G. Cornejo-Tenorio, J. Cortés-Flores, N. González- Castañeda México. Bol. Soc. Bot. Mex. 85: 31-49. y G. Ibarra-Manríquez. 2011. Composición, estructura y diversidad Santiago P., A. L., M. Domínguez L., V. C. Rosas E. y J. M. Rodríguez C. (coords.). del cerro El Águila, Michoacán, México. Revista Mexicana de 2012. Anfibios y reptiles de las montañas de Jalisco: Sierra de Quila. Biodiversidad 82: 854-869. 1ª. Edición. Orgánica Editores –Conabio. Guadalajara, Jal. México. Zar, J. H. 1999. Biostatiscal analysis. Prentice-Hall. Upper Saddle River, NJ. USA. 228 p. 663 p.

158 Santiago-Pérez et al., Estructura del bosque templado de galería...

159 ARTÍCULO / ARTICLE

MORTALIDAD Y RECLUTAMIENTO DE ÁRBOLES EN UN BOSQUE TEMPLADO DE PINO-ENCINO EN JALISCO MORTALITY AND TREE RECRUITMENT IN A TEMPERATE PINE-OAK FOREST IN JALISCO STATE

Azucena Gabriela Trigueros Bañuelos1, Raymundo Villavicencio García2 y Ana Luisa Santiago Pérez2

RESUMEN

En la dinámica forestal y los patrones sucesionales intervienen algunos procesos como la mortandad e incorporación de individuos, cuyo conocimiento fundamenta las acciones de protección y manejo de bosques. Se evaluó la mortalidad y el reclutamiento de la masa arbórea en el área natural protegida Sierra de Quila, Jalisco. En 31 sitios permanentes de monitoreo se realizaron dos mediciones: una en el año 2002 y otra en 2010, que incluyeron todos los árboles con diámetro normal ≥ 7 cm, además de los reclutados. Los códigos de mortalidad registrados fueron: muerto en pie, derribado o roto, cortado y sin rastro aparente. Se estimaron los coeficientes de mortalidad, coeficiente de reclutamiento exponencial y la vida media del bosque. En el primer muestreo se contabilizaron 918 individuos, distribuidos en 17 especies; y en el segundo 879, con 16 especies. Se obtuvo una tasa anual de mortalidad de 1.75 % y un coeficiente de mortalidad exponencial de 1.77 %. La tasa anual de reclutamiento fue 1.08 % y el coeficiente de reclutamiento exponencial 1.07 %. La vida media estimada del bosque varió entre sitios para un promedio de 45.4 años. Las diferencias entre muestras, tanto en individuos como en las tasas demográficas denotaron un desequilibrio en la dinámica poblacional del bosque.

Palabras clave: Dinámica forestal, ecología forestal, inventario, remedición, sitios permanentes, sucesión forestal.

ABSTRACT

Forest dynamics and succession patterns involve certain processes including mortality and incorporation of individuals, the knowledge of which is the basis for forest protection and management actions. The mortality and tree recruitment rates in the natural reserve of Sierra de Quila, Jalisco, were assessed. Two measurements were carried out in 31 permanent monitoring sites: one in the year 2002, and another in the year 2010. These measurements included all the trees with a normal diameter of ≥ 7 cm, apart from the recruited trees. The registered mortality codes were: standing dead, felled, cut down and dead with no apparent traces. The mortality rates, the exponential recruitment rate and the average life span of the forest were estimated. The first sampling involved 918 individuals distributed in 17 species, and the second sampling included 897 individuals distributed in 16 species. An annual mortality rate of 1.75 % and an exponential mortality rate of 1.77 % were calculated. The annual recruitment rate was 1.08 %, and the exponential recruitment rate was 1.07 %. The estimated average life span of the forest varied between sites, but the overall average was 45.4 years. The differences between the samples, for both individuals and demographic rates, indicated an imbalance in the population dynamics of the forest.

Key words: Forest dynamics, forest ecology, inventory, remeasurement, permanent sites, forest succession.

Fecha de recepción/receipt date: 8 de abril de 2014; Fecha de aceptación/acceptance date: 8 de julio de 2014. 1 Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Departamento de Producción Forestal, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los bosques cuando no son expuestos a disturbios de impacto The ecosystemic functions of forests, when not exposed to relevante mantienen un relativo equilibrio en sus funciones disturbances that have a relevant impact, maintain a relative ecosistémicas; por el contrario, un efecto negativo tiene como balance; conversely, a negative effect results in fragmentation, consecuencia la fragmentación, deforestación y otras pérdidas deforestation and other intrinsic losses of the ecosystem. Therefore, intrínsecas del ecosistema. Los bosques, por lo tanto, no forests are not static but are in constant change due to both natural son estáticos, sino que están en constante cambio debido a and artificial circumstances. The dynamics are the effect of circunstancias tanto naturales como artificiales. La dinámica the natural modifications and atypical events that occur through time se refiere a las modificaciones naturales y de eventos atípicos on the composition and structure of forest masses (Sheil et al., que suceden a través del tiempo en la composición y estructura 2000; Brasard and Chen, 2010); thus, disturbances exert an de las masas forestales (Sheil et al., 2000; Brassard y Chen, important influence on the conservation of natural forests. 2010); por lo que los disturbios influyen de manera importante en la conservación de los bosques naturales. Climax systems are assumed to be relatively stable or in an ecological balance, but they are not very frequent in nature, as Se especula que los sistemas clímax están, relativamente, alterations of the climate and disturbances gradually transform estables o en equilibrio ecológico, pero son poco frecuentes en la the ecosystems; this interrupts, accelerates or changes the naturaleza, ya que las alteraciones climáticos y las perturbaciones course of the succession of the species (Spur and Barnes, 1982; transforman de forma gradual los ecosistemas, lo que Woods, 2000). Forest fires, increased herbivory due to livestock interrumpe, apresura o cambia el curso de la sucesión breeding, and irrational forest exploitation are some of the de las especies (Spurr y Barnes, 1982; Woods, 2000). Los main disturbances (Frelich, 2002). incendios forestales, el aumento de la herbivoría, por la ganadería, y el aprovechamiento forestal irracional son The identification and analysis of some of the complex algunos de los principales disturbios (Frelich, 2002). ecological processes, their natural and anthropic changes, and the atypical events call for long-term research in the La identificación y análisis de algunos de los procesos communities that make up the ecosystems (Sheil et al., 2000). ecológicos complejos, sus cambios naturales y antrópicos, así From the point of view of the population, mortality and tree como los sucesos atípicos requieren de la ejecución de recruitment have an impact on forest dynamics, which is why investigaciones a largo plazo sobre las comunidades they are useful indicators of the functioning of the ecosystems que integran los ecosistemas (Sheil et al., 2000). Desde el (Carey et al., 1994). The former is described as the amount of punto de vista poblacional inciden sobre la dinámica forestal: la individuals that perish within a given period, while the latter mortalidad y el reclutamiento; razón por la cual son indicadores refers to the ability to increase the number of trees. The útiles del funcionamiento de los ecosistemas (Carey et al., 1994). balance between these demographic elements is important La primera se describe como la cantidad de individuos que to maintain the density, natural regeneration and diversity. perecen en un período, mientras que el segundo alude a la Mortality is generated by exogenous variables (diseases, pests, capacidad de aumentar el número de árboles. El balance entre hydrologic and thermal stress, anthropogenic activities) and estos elementos demográficos es importante para mantener la endogenous variables (competition, decline of the individuals). densidad, la regeneración natural y la diversidad. La mortandad Tree recruitment is determined by fecundity, genetic adaptation se genera por variables exógenas (enfermedades, plagas, and growth (Bormann and Likens, 1979; Londoño and Jiménez, estrés hídrico y térmico, actividades humanas) y endógenas de 1999; Arriaga, 2000; Melo and Vargas, 2003 quoted by los individuos (competencia, decaimiento de los individuos). Quinto et al., 2009). El reclutamiento está dado por la fecundidad, la adaptación genética y el crecimiento (Bormann y Likens, 1979; Londoño y A way to obtain information about the survival, incorporation Jiménez, 1999; Arriaga, 2000; Melo y Vargas, 2003 citado and death of the trees needed to determine the mortality and en Quinto et al., 2009). incorporation is through continual monitoring in permanent sites (Päivinen et al., 1994), which allows identification of species succession Una manera de obtener información acerca de la supervivencia, patterns, health status and development; furthermore, their incorporación y muerte de los árboles, necesaria para determinar analysis contributes to determine the balance between growth, la mortandad e incorporación, es el monitoreo continuo en population demand and acceptable environmental standards sitios permanentes (Päivinen et al., 1994); el cual permite identificar (Bellingham et al., 2000; Hernández, 2007). patrones de la sucesión de especies, estado de salud y desarrollo; además, su análisis contribuye a determinar el balance entre el Specifically in protected areas, it is important to carry out ongoing crecimiento, demanda poblacional y los estándares ambientales forest inventories in order to provide information that may aceptables (Bellingham et al., 2000; Hernández, 2007). contribute to the understanding of the mortality and forest

161 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

De manera específica, en áreas protegidas es importante incorporation processes; likewise, the long-term evaluations efectuar inventarios forestales continuos que proporcionen of these rates afford greater reliability to their estimation, and, información que coadyuve a comprender los procesos de combined with short-term studies, they provide details as to mortandad e incorporación forestal; asimismo las evaluaciones the causes, intensity and death patterns within an ecosystem de estas tasas por periodos largos brindan una mayor (Kolb et al., 1994). This is critical to the development of an confiabilidad en su estimación, y en combinación con estudios efficient forest zoning plans and to the implementation of rational en lapsos cortos ofrecen detalles sobre causas, intensidad actions for the conservation, restoration and sustainable y patrones de muerte en un ecosistema (Kolb et al., 1994). management of protected areas (Kolb et al., 1994; Bellingham Lo anterior es fundamental tanto para el desarrollo de planes et al., 2000; Hernández, 2007). In this sense, the objective eficientes de ordenamiento forestal, como para llevar a of this paper is to estimate the annual mortality and tree recruitment cabo acciones racionales en conservación, restauración y manejo rates in pine–oak forests of the Sierra de Quila Flora and sostenible de espacios protegidos (Kolb et al., 1994; Bellingham Fauna Protection Area (APFFSQ, Spanish acronym), based on the et al., 2000; Hernández, 2007). En este sentido, el objetivo del remeasuring of permanent monitoring sites through an eight-year presente trabajo es calcular las tasas anuales de mortalidad period (2002-2010). y reclutamiento en bosques de pino-encino del Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila (APFFSQ), con MATERIALS AND METHODS base en la remedición de sitios permanentes de monitoreo en un intervalo de ocho años (2002-2010). The study area is located within the APFFSQ, 100 km southwest of the city of Guadalajara, in the state of Jalisco. It lies between MATERIALES Y MÉTODOS 20°14’ and 20°22’ N, 103°56’ and at 104°08’ W (SARH, 1993) (Figure 1). Most of the sierra is a plateau covered by a pine–oak forest, La zona de estudio se localiza en el APFFSQ, a 100 km al while on its southern flank holm oak forests and low deciduous suroeste de la ciudad de Guadalajara, en el estado de rain forests prevail. Other associated vegetal communities on a Jalisco. Se sitúa entre 20°14’ y 20°22’ N, 103°56’ y 104°08’ reduced area are the gallery forest, the thorny forest and the O (SARH, 1993) (Figura 1). La mayor parte de la sierra es una cloud mountain forest (Guerrero and López, 1997). The most meseta cubierta por un bosque de Pino-Encino, mientras que en abundant species in the pine–oak forest are Quercus resinosa su flanco sur predomina el bosque de Encino y la Selva Baja Liebm (41 %), Pinus lumholtzii Rob. & Fern. (15.7 %) and Pinus Caducifolia. Otras comunidades vegetales asociadas y de douglasiana Martínez (11.5 %) (Villavicencio et al., 2006). extensión reducida son el bosque de Galería, bosque Espinoso y bosque Mesófilo de Montaña (Guerrero y López, 1997). En el Among the tributary microbasins that originate in the higher bosque de Pino-Encino las especies más abundantes son part of the natural protected area (NPA), the most outstanding Quercus resinosa Liebm (41 %), Pinus lumholtzii Rob. & Fern. (15.7 %) y is that of the Santa Rosa river, whose affluent is permanent Pinus douglasiana Martínez (11.5 %) (Villavicencio et al., 2006). and is one of the sources of water for the village of Tecolotlán (Vega et al., 2011); it has a surface of 14.9 km2, of which 92 % De las microcuencas tributarias que se originan en la parte is occupied by a temperate pine–oak forest, a low deciduous alta del área natural protegida (ANP), destaca la del río Santa rain forest and a gallery forest (Figure 1). Its predominant

Rosa, ya que su afluente es permanente y uno de los principales climate is subhumid temperate C (W2)(W), with summer rains abastecedores de agua para el poblado de Tecolotlán and an average temperature of 18.6 °C (Köppen modified by (Vega et al., 2011); tiene una superficie de 14.9 km2, de la cual García, 1964); its mean annual rain precipitation is 876 mm. The 92 % corresponde a un bosque templado de Pino–Encino, microbasin has the following soil subtypes, according to the FAO/ Selva Baja Caducifolia y bosque de Galería (Figura 1). Su UNESCO classification: Eutric regosol (34.2 %), Humic cambisol clima predominante es el templado subhúmedo C (W2)(W), con (26.5 %), Haplic phaeozem (25.3 %), Eutric cambisol (13.3 %) and lluvias en verano y con una temperatura promedio de 18.6 °C Leptosol (0.7 %) (Villavicencio et al., 2013). (Köppen modificado por García, 1964); la precipitación pluvial media anual es de 876 mm. La microcuenca tiene los siguientes In the year 2002, Villavicencio (2004) established a systematic subtipos de suelo, según la clasificación de la FAO/UNESCO: network of 93 permanent monitoring sites on a pilot area with Regosol eútrico (34.2 %), Cambisol húmico (26.5 %), Feozem a south to north orientation in the central part of APFFSQ; his háplico (25.3 %), Cambisol eútrico (13.3 %) y Leptosol (0.7 %) study area was representative of the main types of vegetation, soil (Villavicencio et al., 2013). and altitudinal strata. This network was distributed in even straight lines, and the centers of the sites were evenly localized at distances En el año 2002, Villavicencio (2004) estableció una red of 400 m; in each 500 m2 circular site all the trees with a sistemática de 93 sitios de monitoreo permanente sobre un normal diameter of > 7 cm (ND, at 1.30) were registered. área piloto con una orientación de sur a norte en la parte central del APFFSQ; su área de estudio representaba los

162 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Figura 1. Localización del Área Natural Protegida “Sierra de Quila”, Jalisco; delimitación de la microcuenca del río Santa Rosa y referencia de sitios de muestreo. Figure 1. Location of the Sierra de Quila Natural Protected Area, in Jalisco; delimitation of the microbasin of the Santa Rosa River and reference of sampling sites. principales tipos de vegetación, suelo y estratos altitudinales. This baseline site network was used as the reference database Esta red se distribuyó con rumbo franco y los centros de for the year 2010. 31 sites located in the temperate forest of los lugares se localizaron a equidistancias de 400 m; en cada the microbasin of the Santa Rosa river (MSRR) were selected, sitio circular de 500 m2 se registró todo el arbolado > 7 cm de and all the trees with a ND of > 7 cm were remeasured. In diámetro normal (DN, a 1.30 m). each site, the diameter, height, phytosanitary status, and social position of each tree within the forest mass, as well as other Esa red inicial de muestreo se utilizó como la base de datos de environmental parameters, were recorded. The dead and recruited referencia para el año 2010. Se seleccionaron 31 sitios trees with the minimum diameter were quantified. According to ubicados en el bosque templado de la microcuenca del río Londoño and Jiménez (1999), the following codes were Santa Rosa, en los cuales se remidió todo el arbolado > 7 cm de determined to classify the observed condition of the death DN. En cada sitio se registró el diámetro, la altura, el estado of a tree: dead standing, felled or broken, cut, and with no fitosanitario, la posición social de cada árbol en la masa forestal apparent traces. In order to assess the demographic processes, y otros parámetros ambientales. Se cuantificaron los árboles the recruitment and mortality rates were estimated using the muertos y los reclutados que alcanzaron el diámetro mínimo. De mathematical models described by Quinto et al. (2009); acuerdo a Londoño y Jiménez (1999) se definieron los siguientes the mean life of the forest and the duplication time were códigos para clasificar la condición observada de muerte de calculated using the expressions quoted by Aguilar and un árbol: muerto en pie, derribado o roto, cortado y sin rastro Reynel (2011).

163 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 aparente. Con la finalidad de evaluar el proceso demográfico se Annual mortality rate. It calculates tree mortality by sampling site: estimaron las tasas de reclutamiento y mortalidad mediante los modelos matemáticos descritos por Quinto et al. (2009); así como la vida media del bosque y el tiempo de duplicación con las expresiones referidas por Aguilar y Reynel (2011).

Tasa anual de mortalidad. Calcula la mortandad de los árboles Where: por sitio de muestreo: m = Annual mortality rate expressed as a percentage

N0 = Number of trees at the beginning of the period

Nd = Number of dead trees t = Time elapsed between the two inventories

Exponential mortality rate. It evaluates the population decrease Donde: by sampling site: m = Tasa anual de mortalidad expresada en porcentaje

N0 = Número de árboles al principio del período

Nm = Número de árboles muertos t = Tiempo transcurrido entre los dos inventarios Where: Coeficiente de mortalidad exponencial. Evalúa el decremento m = Exponential mortality rate expressed as poblacional por sitio de muestreo: a percentage ln = Napierian logarithm

N0 = Number of trees at the beginning of the period

Nd = Number of dead trees t = Time elapsed between the two inventories

Donde: Annual recruitment rate. It estimates tree incorporation by m = Coeficiente de mortalidad exponencial sampling site: expresada en porcentaje ln = Logaritmo neperiano

N0 = Número de árboles al principio del período

Nm = Número de árboles muertos t = Tiempo transcurrido entre los dos inventarios Where: Tasa anual de reclutamiento. Estima la incorporación de árboles r = Annual tree recruitment rate expressed as por sitio de muestreo: a percentage

N0 = Number of trees at the beginning of the period

Nr = Number of recruited trees t = Time elapsed between the two inventories

Exponential recruitment rate. It deducts the population increase by sampling site: Donde: r = Tasa anual de reclutamiento expresada en porcentaje

N0 = Número de árboles al principio del período

Nr = Número de árboles reclutados t = Tiempo transcurrido entre los dos inventarios Where: r = Exponential mortality rate expressed as a percentage ln = Napierian logarithm

N0 = Number of trees at the beginning of the period

Nr = Number of recruited trees t = Time elapsed between the two inventories

164 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Coeficiente exponencial de reclutamiento. Deduce el incremento Average life span of the forest. This refers to the amount of poblacional por sitio de muestreo: time required for the population of the baseline sample to decrease by one half at the current mortality rate; it is expressed in years:

Donde: Where: r = Coeficiente de mortalidad exponencial T0.5 = Average life span of the forest expresada en porcentaje ln = Napierian logarithm ln = Logaritmo neperiano m = Annual mortality rate N0 = Número de árboles al principio del período Nr = Número de árboles reclutados Duplication time. It is the amount of time required for the t = Tiempo transcurrido entre los dos inventarios population to duplicate at the current recruitment rate; it is expressed in years: Vida media del bosque. Se refiere al tiempo necesario para que la población en la muestra inicial disminuya a la mitad con la tasa actual de mortalidad; la expresión se interpreta en años:

Where:

T2 = Average life span of the forest ln = Napierian logarithm Donde: r = Annual recruitment rate T0.5 = Vida media del bosque ln = Logaritmo neperiano An ANOVA analysis of a factor was carried out to compare m = Tasa anual de mortalidad the variance between the two measurements (2002 and 2010) of the parameters of diameter, height, and baseline area for Tiempo de duplicación. Es el tiempo requerido para que la each group of species. The null hypothesis was tested for the ND, población se duplique manteniendo la presente tasa de height and baseline area of each group of species using a 90 % reclutamiento, la expresión se interpreta en años: (alpha=0.1) confidence interval. The hypothesis to be accepted or

rejected was: Ho: m1=m2, i.e. there were no significant changes in diameter, height or baseline area between the sampling years.

Donde: RESULTS AND DISCUSSION

T2 = Vida media del bosque ln = Logaritmo neperiano Species composition and dasometric parameters. In the year r = Tasa anual de reclutamiento 2002, 918 individuals with a ND of ≥ 7 cm belonging to 17 species were registered; while in 2010, 879 trees distributed Se realizó un análisis de ANOVA de un factor para comparar into 16 taxa were measured. The only unrecorded taxon in la varianza entre cada medición (2002 y 2010) de los parámetros 2010 was Crataegus pubescens (Kunth) Steud., whose loss diámetro, altura y área basal por grupo de especies. La (3 individuals) was due to phytosanitary causes (Table 1). In a hipótesis nula probada para los parámetros DN, altura y área basal period of eight years a demographic decrease of 4.2 % was por grupo de especies se realizó con 90 % (alfa = 0.1) de observed, since the density was 574 trees ha-1 in 2002 and intervalo de confianza. La hipótesis por aceptar o rechazar was reduced in 2010 to 549 individuals ha-1. During this period, the density of seven species diminished; the three main species fue: Ho: m1=m2, no existe cambio significativo entre los años de muestreo del diámetro, altura y área basal. were P. lumholtzlii, Quercus coccolobifolia Trel. and Arbutus xalapensis HBK. RESULTADOS Y DISCUSIÓN As for the tree density, pine species like P. lumholtzii, P. douglasiana Martínez, P. devoniana Lindl. and P. oocarpa Composición de especies y parámetros dasométricos. En Scheide var. oocarpa contributed 44.9 % of the individuals in el año 2002 se registraron 918 individuos con un DN ≥ 7 cm, 2010 (Table 1). Particularly the first three are most abundant pertenecientes a 17 especies; mientras que en 2010 se midieron because concave slopes are a prevalent geoform in the area 879 árboles distribuidos en 16 taxa. El único taxón no registrado and they favor soil humidity. On the other hand, P. oocarpa is

165 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 en 2010 fue Crataegus pubescens (Kunth) Steud.; cuya pérdida commonly observed in sites with convex slopes and, therefore, (3 individuos) se debió a causas fitosanitarias (Cuadro 1). with a lesser contribution to humidity. This agrees with what En el transcurso de ocho años se observó un decremento Jardel et al. (2004) refer for mixed pine and broadleaf forests demográfico de 4.2 %, ya que en 2002 la densidad era de and for pine forests in the Manantlán Sierra. 574 árboles ha-1 y en 2010 disminuyó a 549 individuos ha-1. En este período, las especies que redujeron su densidad fueron siete Pinus douglasiana and P. lumholtzii had similar height values; y las tres principales: P. lumholtzii, Quercus coccolobifolia Trel. y however, P. douglasiana obtained a greater advantage in the Arbutus xalapensis HBK. competition because of its increased diameter and, consequently, baseline area (Table 1). As for holm oaks, Quercus resinosa Liebm. Con respecto a la densidad del arbolado, los pinos was dominant along with the pines, followed by Quercus como P. lumholtzii, P. douglasiana Martínez, P. devoniana Lindl. y coccolobifolia. Contrarily, the proportion Quercus obtusata P. oocarpa Scheide var. oocarpa contribuyeron con 44.9 % de los Bonpl., Quercus castanea Née, Quercus candicans Née and individuos en 2010 (Cuadro 1). En particular, los tres primeros Quercus crassifolia Bonpl. is low (Table 1). Based on the son más abundantes debido a que en la zona predomina una vegetation study and map generated by Villavicencio (2004) geoforma en laderas cóncavas, donde se favorece la humedad for the protected area, Quercus resinosa is a predominant en el suelo. En el caso de P. oocarpa suele observarse en sitios element in the pine–oak forest (41 %) and is distributed at an con laderas convexas, con menor aporte de humedad. Aspecto altitude between 2 000 and 2 300 m. While Q. coccolobifolia, que concuerda con lo referido por Jardel et al. (2004) para Q. obtusata and Q. castanea are located at a more limited bosques mixtos de pino-latifoliadas y bosques de pino en altitude, between 2 000 and 2 200 m, in the pine–oak forest. la Sierra de Manantlán. On the other hand, Q. candicans and Q. carassifolia occur in the pine–oak forest at higher altitudes (between 2 200 and Pinus douglasiana y P. lumholtzii tuvieron valores similares en 2 450 m) or in narrow valleys at altitudes similar to those of the alturas; no obstante, P. douglasiana obtuvo una mayor ventaja mountain mesophytic forest (Guerrero and López, 1997). en la competencia debido a su incremento diamétrico, y como consecuencia en el área basal (Cuadro 1). En los encinos, Quercus Table 2 summarizes the descriptive data for composition resinosa Liebm. fue dominante junto con los pinos, seguido and structure by species groups (pines, holm oaks, and other por Quercus coccolobifolia. En contraste con la abundancia, leafy species). Pine trees stood out for their abundance (N ha-1, Quercus obtusata Bonpl., Quercus castanea Née, Quercus 46.2 %) and for their dominance (g m2 ha-1, 57.5 %) in the 2002 candicans Née y Quercus crassifolia Bonpl. se presentaron inventory, while in 2010 their abundance rate was 44.9, and en menor proporción (Cuadro 1). Con base en el estudio y their dominance rate, 60.7 %. mapa de vegetación generado para el área protegida por Villavicencio (2004), Quercus resinosa es un elemento dominante The variance analysis for the pine species group concluded en el bosque de pino-encino (41 %) distribuido en el intervalo that during the period between the two inventories, the change in altitudinal de 2 000 a 2 300 m. En tanto, Q. coccolobifolia, ND, height and baseline area was statistically significant, since Q. obtusata y Q. castanea corresponden, en su distribución the F values for the three dasometric parameters were above their altitudinal más acotada, al bosque de pino-encino entre 2 000 a respective critical F values; the hypothesis was therefore rejected 2 200 m; por otro lado, Q. candicans y Q. crassifolia se (Table 3). desarrollan en bosque de pino-encino en cotas superiores (2 200 a 2 450 m) o en cañadas con remanentes similares al The null hypothesis of the dasometric parameters for holm oak bosque mesófilo de montaña (Guerrero y López, 1997). was accepted because there was no significant difference, i.e. the F values were below the critical value (Table 4). Specifically, the analysis for the dominant species, Quercus resinosa, was fitted to the expected F values for the holm oak group for normal diameter, height and baseline area (0.714, 0.230 and 0.871), which were not above the critical F value (2.714). This is reflected on the differences obtained between the samplings for these parameters, compared to the estimations for the pine group.

166 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Cuadro 1. Datos descriptivos por especie y año de muestreo. Table 1. Descriptive data by species and sampling year.

N ha-1 N (%) (m) d (cm) g (m2 ha-1) Especie 2002 2010 2002 2010 2002 2010 2002 2010 2002 2010 Acacia pennatula (Schlecht. et Cham) Benth. 1 1 0.1 0.1 7.5 10.2 22.5 30.0 0.026 0.046 Arbutus glandulosa Mart. & Gal. 11 8 1.9 1.5 6.7 8.1 12.0 13.1 0.134 0.123 Arbutus xalapensis HBK 13 9 2.2 1.6 6.3 6.1 14.2 14.2 0.245 0.243 Clethra hartwegii Britton 6 9 1.0 1.6 9.6 7.8 25.1 15.7 0.460 0.303 Comarostaphylis glaucescens (Kunth) Zucc. ex Klotzsch 1 2 0.2 0.3 3.4 4.1 13.0 11.6 0.017 0.022 Crataegus pubescens (Kunth) Steud. 3 - 0.4 0 5.3 - 14.5 - 0.050 0.000 Pinus devoniana Lindl. 18 26 3.1 4.7 15.0 14.4 29.7 26.7 1.720 2.239 Pinus douglasiana Martínez 91 90 15.4 15.8 13.1 15.9 24.6 27.0 5.779 6.896 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 149 123 25.2 21.6 14.1 16.1 21.5 23.9 7.006 6.799 Pinus oocarpa Scheide var. oocarpa 15 16 2.6 2.8 13.2 15.0 24.3 26.3 1.033 1.217 Prunus serotina ssp. capuli (Cav.) McVaugh 1 1 0.2 0.1 13.8 24.0 21.5 68.4 0.065 0.237 Quercus candicans Née 2 1 0.3 0.2 8.8 9.1 15.0 17.8 0.037 0.033 Quercus castanea Née 12 10 2.1 1.8 12.7 14.7 24.4 23.9 0.805 0.593 Quercus coccolobifolia Trel. 55 50 9.4 8.9 8.2 8.3 16.2 16.2 1.606 1.323 Quercus crassifolia Bonpl. 1 1 0.1 0.1 17.0 14.5 52.0 54.0 0.137 0.148 Quercus obtusata Bonpl. 15 15 2.6 2.7 12.5 14.0 23.6 23.4 0.903 0.858 Quercus resinosa Liebm. 197 205 33.3 36.1 11.1 11.2 17.1 17.8 6.166 7.180 Total 592 567 100 100 11.9 13.0 20.1 21.3 26.19 28.26

N ha-1 = número de árboles por hectárea; N (%) = porcentaje poblacional sobre el total de los árboles; (m) = altura promedio en metros; d (cm) = diámetro promedio en cm; g (m2 ha-1) = área basal por hectárea. N ha-1 = number of trees per hectare; N (%) = percentage of the total tree population; (m) = average height in meters; d (cm) = average diameter in cm; g (m2 ha-1) = baseline area per hectare.

En el Cuadro 2 se resumen los datos descriptivos en The change in the average ND and height of pines was 2.2 cm composición y estructura por grupo de especies (pinos, and 2 m, while for holm oaks it was merely 0.5 cm and 0.3 m. encinos, otras hojosas). Respecto a la abundancia (N ha-1) y In relation to tree density, Quercus resinosa had the largest dominancia (g m2 ha-1) destacan los pinos con 46.2 y 57.5 %, number of individuals in both inventories (197 trees ha-1 in respectivamente en el inventario de 2002, y con 44.9 y 60.7 % 2002, and 205 trees ha-1 in 2010), as did the entire holm oak en el 2010. group (with 283 trees ha-1); the pine group, on the other hand, decreased from 274 individuals ha-1 in 2002 to 255 in 2010. These En el análisis de varianza para el grupo de especies de values may be related to the different intrinsic attributes of the two pinos se concluyó que durante el tiempo transcurrido entre los tree types. dos inventarios, el cambio en DN, altura y área basal fue significativo estadísticamente, ya que los valores F de los tres At the La Primavera protected area, despite frequent parámetros dasométricos fueron superiores a sus respectivos forest fires, the holm oak populations maintain their survival valores críticos de F, por consiguiente la hipótesis se rechazó rate; thus, the damage caused by fire and by the increase (Cuadro 3). in the soil temperature enhances the resprouting capacity in certain species, as is the case of Quercus resinosa; this feature evinces its great adaptability to this type of disturbance (Arias et al., 2009).

167 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 2. Datos descriptivos por grupo de especies y año de muestreo. Grupo de árboles N ha-1 d (cm) (m) g (m2 ha-1) Pinos 2002 2010 2002 2010 2002 2010 2002 2010 Media 274 255 23.3 25.4 13.8 15.8 0.057 0.067 Desviación estándar 257 229.5 13.5 14.5 5.1 6.2 0.065 0.074 Mínimo 0 0 7.0 7 2.5 3.9 0.004 0.004 Máximo 1280 1200 66.0 70.6 29.0 31.5 0.342 0.391 Encinos Media 274 274 17.7 18.1 10.7 11.0 9.35 9.82 Desviación estándar 222 220.6 11.1 11.3 4.3 4.7 6.12 7.06 Mínimo 0 0 7.0 7.0 3.0 1.6 0 0 Máximo 760 720 77.0 69.1 28.0 27.0 21.29 27.96 Otras hojosas Media 35 29 15.7 15.7 7.1 7.5 0.97 0.94 Desviación estándar 46.1 48.2 10.7 13.2 3.9 4.3 1.63 1.68 Mínimo 0 0 7.0 7.0 2.5 2.8 0 0 Máximo 160 200 60.0 68.4 20.5 24.0 7.90 7.35

N ha-1 = número de árboles por hectárea; (m) = altura promedio en metros; d (cm) = diámetro promedio en cm; g (m2 ha-1) =área basal por hectárea.

Table 2. Descriptive data by group of species and sampling year. Tree group N ha-1 d (cm) (m) g (m2 ha-1) Pines 2002 2010 2002 2010 2002 2010 2002 2010 Mean 274 255 23.3 25.4 13.8 15.8 0.057 0.067 Standard deviation 257 229.5 13.5 14.5 5.1 6.2 0.065 0.074 Minimum 0 0 7.0 7 2.5 3.9 0.004 0.004 Maximum 1280 1200 66.0 70.6 29.0 31.5 0.342 0.391 Holm oaks Mean 274 274 17.7 18.1 10.7 11.0 9.35 9.82 Standard deviation 222 220.6 11.1 11.3 4.3 4.7 6.12 7.06 Minimum 0 0 7.0 7.0 3.0 1.6 0 0 Maximum 760 720 77.0 69.1 28.0 27.0 21.29 27.96 Other leafy species Mean 35 29 15.7 15.7 7.1 7.5 0.97 0.94 Standard deviation 46.1 48.2 10.7 13.2 3.9 4.3 1.63 1.68 Minimum 0 0 7.0 7.0 2.5 2.8 0 0 Maximum 160 200 60.0 68.4 20.5 24.0 7.90 7.35

N ha-1 = number of trees per hectare; (m) = average height in meters; d (cm) = average diameter in cm; g (m2 ha-1) = baseline area per hectare.

168 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Cuadro 3. Análisis de varianza de parámetros dasométricos del grupo de especies de pinos. DN (cm) Altura (m) Área basal (m2) 2002 182.04 25.659 0.0043 Varianza 2010 209.82 37.899 0.0054 Entre grupos 1 1 1 Grados de libertad Dentro de los grupos 818 818 818 F 4.975 26.916 4.314 Probabilidad 0.0260 2.68E-07 0.038 Valor crítico para F 2.712 2.712 2.712

H0 Rechaza Rechaza Rechaza

Table 3. Variance analysis of dasometric parameters of the pine species group. ND (cm) Height (m) Baseline area (m2) 2002 182.04 25.659 0.0043 Variance 2010 209.82 37.899 0.0054 Between groups 1 1 1 Degrees of freedom Within groups 818 818 818 F 4.975 26.916 4.314 Probability 0.0260 2.68E-07 0.038 Critical value for F 2.712 2.712 2.712

H0 Rejects Rejects Rejects

La hipótesis nula de los parámetros dasométricos para los In terms of its altitudinal distribution and ecology in the encinos se aceptó, porque no hubo una diferencia significativa; es decir, Sierra Madre Occidental (SMOC), Quercus resinosa has los valores de F estuvieron por debajo del valor crítico (Cuadro 4). been classified as a pioneer species because of its rigid, thick, En específico, el análisis para la especie dominante, Quercus deciduous coriaceous leaves, which confer it resistance resinosa, se ajustó con lo esperado para el conjunto de to evotranspiration; furthermore, its short stature allows a rapid encinos, en la que los valores de F para el diámetro normal, altura establishment (Flores, 2007). Quercus coccolobifolia is also a y área basal (0.714, 0.230 y 0.871) no fueron superiores al valor pioneer species; it is established in clearings and, although crítico (2.714). Lo anterior se refleja en las diferencias obtenidas its altitudinal distribution is lower than that of Q. resinosa, it is entre los muestreos de estos parámetros, en comparación abundant (55 trees ha-1) in the area of the MSRR. Flores (2007) con las estimaciones para el grupo de los pinos. carried out an analysis of the dynamics of holm oaks in various sites of Sierras Madre Oriental and Occidental in different types of El cambio en el promedio de DN y altura de los pinos fue de cover, altitude and degree of disturbance; the author held that, in 2.2 cm y 2 m; en contraste, para los encinos fue menor (0.5 cm y the natural succession, Quercus resinosa and Q. coccolobifolia are 0.3 m). En relación con la densidad del arbolado, Quercus resinosa replaced by intermediate species (Q. rugosa, Q. obtusata and presentó el mayor número de individuos en ambos inventarios Q. crassifolia), and these, in turn, are replaced by late species (Q. laurina (197, en 2002 y 205 árboles ha-1, en 2010), así como el total and Q. uxoris); furthermore, their distribution pattern depends on del grupo de encinos (283 árboles ha-1), mientras que el grupo the height. Equally, Quercus coccolobifolia is classified as a de los pinos disminuyó de 274 a 255 individuos ha-1; valores que pioneer taxon due to its short stature and to the small size of podrían relacionarse con los diferentes atributos intrínsecos its acorns, which allows it to have a greater dispersion in open de ambos tipos de árboles. areas (Castillo et al., 2008).

En el APFF La Primavera, a pesar de los frecuentes Colonizing species have larger, thicker leaves and are incendios forestales, las poblaciones de los encinos mantienen less tolerant to the shade than other smaller, thin-leaved su sobrevivencia; por lo tanto, el daño ocasionado por el taxa (Castillo et al., 2008). Specifically in the Sierra de Quila,

169 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 fuego y el aumento de la temperatura del suelo estimula en Guerrero and López (1997) distinguish two strata in holm oak algunas especies su capacidad de rebrotamiento, tal como sucede distribution: in the first, trees with hard, coriaceous leaves en Quercus resinosa, lo cual evidencia su gran capacidad (Quercus resinosa and Q. magnoliifolia) are located at lower adaptativa a este tipo de disturbio (Arias et al., 2009). altitudes and low humidity; in the second, holm oaks with smaller, thin leaves (Q. carassifolia and Q. candicans) are En relación con su distribución altitudinal y ecología en la distributed at high altitudes. Sierra Madre Occidental (SMOC): Quercus resinosa ha sido clasificada como especie pionera, debido a sus hojas coriáceas, In the study area, the group of other leafy species showed rígidas, gruesas y deciduas, que le confieren resistencia ante no significant differences, due to their low frequency in the sites la evapotranspiración; asimismo su porte bajo le permite un (5.8-5.2 %) (Table 5). The taxa belonging to the Ericaceae family rápido establecimiento (Flores, 2007). Quercus coccolobifolia, (Arbutus xalepensis Kunth and A. glandulosa M. Martens & también es pionera, se establece en claros y aunque su Galeotti) are susceptible to plants of the Loranthaceae family; distribución altitudinal es inferior a la de Q. resinosa, en la zona de this susceptibility affects their growth or causes their death la MRSR, es abundante (55 árboles ha -1). Flores (2007) (González, 1990). Guerrero and López (1997) specify that efectuó un análisis sobre la dinámica de encinos en diferentes Comarostaphylis glaucescens (Kunth) Zucc. ex Klotzsch usually sitios de las sierras Madre Oriental y Occidental en develops in eroded clearings or next to roads. diferentes tipos de cobertura, altitud y grado de disturbio; el autor sustentó que en la sucesión natural de Quercus resinosa Tree mortaliy and recruitment. 121 trees died during the y Q. coccolobifolia se reemplazan por especies intermedias 2002-2010 period, averaging 15 trees per year; during (Q. rugosa, Q. obtusata y Q. crassifolia), y estas, a su the same period 82 trees (i.e. an average of 10 trees per year) vez, por las tardías (Q. laurina y Q. uxoris); asimismo el patrón were recruited. The annual mortality rate was 1.75 %, and the de distribución que conllevan depende de la altura. Igualmente annual recruitment rate, 1.08 %. This value is expressed in Quercus coccolobifolia se clasifica como un taxon pionero por the amount of dead and recruited individuals per hectare su porte bajo y tamaño pequeño de bellota, el cual le facilita (78 and 53, respectively) (Table 6). tener una mayor dispersión en las áreas abiertas (Castillo et al., 2008). The average life span of the forest is 45.4 years, enough time for the population to be reduced to half its size, with the Las especies colonizadoras presentan hojas más grandes, current mortality rate. The duplication time was estimated to be 74 gruesas y son más intolerantes a la sombra, que otros taxa years (Table 6). Ramírez et al. (2002) analyzed the mortality and de hojas delgadas y de tamaño pequeño (Castillo et al., recruitment of trees in six plots without disturbances of a cloudy 2008). En específico para la Sierra de Quila, Guerrero y forest in Venezuela; although different average life spans were López (1997) distinguen la distribución de los encinos en dos projected for each plot, an overall average of 43.21 years was estratos: el primero, donde los de hojas duras y coriáceas se estimated. The Fontes do Ipiranga state park estimates the average ubican a menores altitudes y baja humedad (Quercus resinosa life span of the forest to be 41.23 years, and the duplication y Q. magnoliifolia); el segundo, en el cual los encinos de hojas time, 20.39 years; this is because the mortality rate for the entire pequeñas y delgadas se distribuyen en los lugares altos (Q. population is 1.67 year-1, and the recruitment year is 3.47 % year-1 crassifolia y Q. candicans). (Gomes et al., 2003). In this region of Brazil, the succession of species that are tolerant to the shade is rapid, and the death En el área de estudio, el grupo de otras hojosas tampoco of dominant trees opens spaces in the canopy where other tuvo diferencias significativas, por su baja frecuencia en woody species regenerate immediately (Gomes et al., 2003). los sitios (5.8-5.2 %) (Cuadro 5). Los taxa pertenecientes a la familia Ericaceas: Arbutus xalepensis Kunth, A. glandulosa M. The exponential mortality and recruitment coefficients were Martens & Galeotti, son susceptibles a las plantas de la familia very similar to the mortality and recruitment rates, of which Loranthaceae que afecta su crecimiento o causa su muerte the former was 1.77 %, and the latter, 1.07 %; these figures (González, 1990). Guerrero y López (1997) especifican were compared to studies carried out in forest ecosystems with que Comarostaphylis glaucescens (Kunth) Zucc. ex Klotzsch suele conservation or management purposes or with some degree desarrollarse en claros erosionados o al lado de los caminos. of disturbance. The estimated annual mortality and recruitment rates in a mature primary tropical forest were very similar to those obtained in the present research: 1.39 % year-1 and 1.2 % year-1, respectively (Quinto et al., 2009).

In a cloudy forest of the Venezuelan Andes, Ramírez et al. (2002) estimated mortality and recruitment rates to be 1.59 and 1.65 % year-1, respectively; these are within the normal

170 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Cuadro 4. Análisis de varianza de parámetros dasométricos del grupo de encinos. DN (cm) Altura (m) Área basal (m2) 2002 122.565 18.620 0.0030 Varianza 2010 127.763 22.066 0.0029 Entre grupos 1 1 1 Grados de libertad Dentro de los grupos 875 875 875 F 0.4168 1.2074 0.2377 Probabilidad 0.5187 0.2722 0.6260 Valor crítico para F 2.7113 2.7113 2.7113

H0 Acepta Acepta Acepta

Table 4. Variance analysis of dasometric parameters of the holm oak group. ND (cm) Height (m) Baseline area (m2) 2002 122.565 18.620 0.0030 Variance 2010 127.763 22.066 0.0029 Between groups 1 1 1 Degrees of freedom Within groups 875 875 875 F 0.4168 1.2074 0.2377 Probability 0.5187 0.2722 0.6260 Critical value F 2.7113 2.7113 2.7113

H0 Accepts Accepts Accepts

Cuadro 5. Análisis de varianza de parámetros dasométricos del grupo de otras hojosas. DN (cm) Altura (m) Área basal (m2) 2002 113.924 15.362 0.0025 Varianza 2010 175.085 18.804 0.0048 Entre grupos 1 1 1 Grados de libertad Dentro de los grupos 99 99 99 F 0.0001 0.3561 0.1595 Probabilidad 0.9921 0.5520 0.6905 Valor crítico para F 2.7569 2.7569 2.7569

H0 Acepta Acepta Acepta

Mortalidad de árboles y reclutamiento. En el periodo 2002- values for mature forests exposed to slight natural disturbances. 2010 murieron 121 árboles, con un promedio anual de 15; el However, the same author points out that further studies of the reclutamiento en el mismo lapso correspondió a 82, para un causes of mortality must be carried out before these estimations can promedio de 10 por año. La tasa de mortalidad fue de 1.75 % año-1 be weighted; the rates will be higher or lower depending y la de reclutamiento 1.08 % año-1; este valor se expresa en la on whether the causes are induced or natural. In two permanent cantidad de individuos por hectárea muertos y reclutados (78 monitoring plots in a mature forest with no anthropic affectations, y 53) (Cuadro 6). Londoño and Jiménez (1999) register annual mortality and recruitment rates below those documented herein.

171 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Table 5. Variance analysis of dasometric parameters of the other leafy group. ND (cm) Height (m) Baseline area (m2) 2002 113.924 15.362 0.0025 Variance 2010 175.085 18.804 0.0048 Between groups 1 1 1 Degrees of freedom Within groups 99 99 99 F 0.0001 0.3561 0.1595 Probability 0.9921 0.5520 0.6905 Critical value for F 2.7569 2.7569 2.7569

H0 Accepts Accepts Accepts

La vida media del bosque es de 45.4 años, tiempo para In productive forests, mortality related to forestry management que la población, con la tasa de mortalidad actual, se reduzca is on the rise, as Aguilar et al. (2006) list managed plots with a la mitad; el tiempo de duplicación se calculó en 74 años mortality rates between 0.72 and 5.02 % year-1 and recruitment (Cuadro 6). Ramírez et al. (2002) analizaron la mortalidad y rates between 0.01 and 3.45 % year-1, while the mortality rates reclutamiento de árboles en seis parcelas sin disturbio de un for unmanaged plots were 0.25 to 2.62 % year-1, and the bosque nublado de Venezuela, a pesar de que la estimación recruitment rates, 0.62 to 1.98 year-1. Lugo and Scatena (1996) de vida media proyectada para cada parcela varió, dedujeron point out that an annual mortality rate below 5 % is considered un promedio de 43.21 años. En el parque estatal Fontes do to be natural or intrinsic because of its low intensity; annual Ipiranga se registran 41.23 años como vida media del bosque percentages above 5 % are regarded as catastrophic. y la de duplicación en 20.39 años, esto debido a que las tasas demográficas para el total de la población son de 1.67 % año-1 The diameter distribution of dead (121) and recruited (82) para la mortalidad y la de reclutamiento 3.47 % año-1 (Gomes trees are grouped into classes with a ND of 5 cm (Figure 2). The et al., 2003). En esa región de Brasil, la sucesión de especies highest mortality occurred in the 10 diameter class, with 53 tolerantes a la sombra es rápida y la muerte de árboles dead individuals (43.8 %) due to a natural thinning process dominantes abren espacios del dosel donde otras especies (Carey et al. 1994; Lugo and Scatena 1996); Smith et al. (2005) leñosas se regeneran de inmediato (Gomes et al., 2003). mention the stand density as a cause of mortality in mixed conifer forests. Los valores de los coeficientes de mortalidad y reclutamiento exponencial fueron muy similares a los de las tasas; el primero fue 50 % of the recruited trees (41 individuals) were incorporated 1.77 % y el segundo 1.07 %; cifras que se compararon con to the 10 cm diametric class, as in 2002 these trees were estudios efectuados en ecosistemas forestales con fines de about to effect this change (Figure 2); on the other hand, the 5 cm conservación, manejo o bien con algún grado de disturbio. Al class followed the opposite pattern, i.e. the number of dead respecto, las tasas anuales de mortalidad y reclutamiento individuals was lower than that of the recruited individuals; the estimadas, en un bosque primario tropical maduro, fueron muy former were broadleaves, including Quercus resinosa, Arbutus similares a las de la presente investigación: 1.39 % año-1 y 1.2 % año-1 glandulosa and A. xalapensis (dead standing), while the recruited (Quinto et al., 2009). trees included Quercus resinosa (15) and Q. coccolobifolia (3); other leafy species: Clethra hartwegii Britton (4) and Arbutus Ramírez et al. (2002) obtuvieron, en un bosque nublado de los xalapensis (2); and pines, Pinus lumholtzii (2) and P. devoniana (1). andes venezolanos, tasas de 1.59 y 1.65 % año -1 de mortandad y reclutamiento, los cuales están dentro de lo normal para This evidences a low regeneration of pines and a higher bosques maduros expuestos a pequeños disturbios naturales. regeneration of holm oaks, of which the most abundant species Sin embargo, el mismo autor señala que para ponderar was Q. resinosa. This succession agrees with the results found estas estimaciones es necesario realizar más estudios sobre las by Jardel et al. (2004), according to whom the holm oaks causas de mortalidad; si son inducidas o naturales dependerá and arbutus trees show an intermediate tolerance to shade, que la tasa sea alta o baja. En dos parcelas permanentes de develop in the undergrowth and reach up to the canopy, and monitoreo en un bosque maduro sin afectaciones antrópicas, their density increases in the absence of disturbances. However, Londoño y Jiménez (1999) consignan tasas anuales de pines have higher light requirements and are favored by fires mortalidad y reclutamiento inferiores a las aquí documentadas. that open up clearings in the canopy.

172 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Cuadro 6. Mortalidad y reclutamiento de árboles del bosque templado de la microcuenca del río Santa Rosa, en el período 2002-2010. Variable Total Número total de árboles ha-1 en 2002 592 Número total de árboles ha-1 en 2010 567 Número de árboles muertos ha-1 78 Número de árboles reclutados ha-1 53 Número de árboles sobrevivientes ha-1 514 Número de árboles ha-1 inicialmente inventariados más los reclutas 625 Tiempo de medición (años) 8 Coeficiente de mortalidad exponencial 1.77 Tasa anual de mortalidad (% año-1) 1.75 Coeficiente de reclutamiento exponencial 1.07 Tasa anual de reclutamiento (% año-1) 1.08 Vida media del bosque (años) 45.4 Tiempo de duplicación (años) 74.0

Table 6. Tree mortality and recruitment in the temperate forest of the microbasin of the Santa Rosa river, during the 2002-2010 period. Variable Total Total number of trees ha-1 in 2002 592 Total number of trees ha-1 in 2010 567 Number of dead trees ha-1 78 Number of recruited trees ha-1 53 Number of surviving trees ha-1 514 Number of trees ha-1 initially inventoried plus recruited trees 625 Measurement period (years) 8 Exponential mortality rate 1.77 Annual mortality rate (% year-1) 1.75 Exponential recruitment rate 1.07 Annual recruitment rate (% year-1) 1.08 Average life span of the forest (years) 45.4 Duplication time (years) 74.0

En bosques productivos, la mortalidad por manejo silvícola A determining factor in the competition is tolerance to the aumenta; tal como Aguilar et al. (2006) lo exponen para parcelas shade; certain broadleaves are more tolerant than pines; for manejadas con tasa de mortalidad de 0.72 a 5.02 % año-1 y this reason, as the succession advances toward greater canopy tasa de reclutamiento de 0.01 a 3.45 % año-1; mientras que coverage, the tendency is toward the replacement of pines aquellas sin manejo, registraron valores de 0.25 a 2.62 % año-1 by holm oaks (Oliver and Larson, 1990; Jardel et al., 2004). para la tasa de mortalidad; para la de reclutamiento de 0.62 a This would not happen in the presence of large scale 1.98 % año-1. Lugo y Scatena (1996) indican que una tasa anual de disturbances, as those which occur in the South American mortalidad menor a 5 % se considera como natural o intrínseca temperate forests, where species with little tolerance to shade por su baja intensidad, si el porcentaje anual es superior, seem to be dominant due to natural catastrophes such as entonces es catastrófica. floods, earthquakes, fires and landslides (Veblen, 2005).

173 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La distribución diamétrica de los árboles muertos (121) y The highest percentage (48.8 %) of dead trees was reclutados (82) se agrupan en clases de 5 cm de DN (Figura 2). concentrated in three sites: 47, 52 and 59, which had annual En la clase diamétrica de 10 cm ocurrió la mayor mortalidad, mortality rates of 6.3, 7.1 and 10.4 % year-1, respectively (Figure 3). con 53 individuos (43.8 %), lo cual se debe a un proceso natural The mortality code in these sites was: cut dead trees, with 64.4 % de aclareo (Carey et al. 1994; Lugo y Scatena 1996); Smith (CD), trees dead with no apparent traces, with 20.3 % (D?); et al. (2005) mencionan que en bosques mixtos de coníferas, la dead standing trees, with 8.5 % (DS), and felled trees, with densidad del rodal es una causa de mortalidad. 6.8 % (FD) (Figure 3); in the rest of the sites, the mortality rates ranged between 0 and 2.5 % year-1. The causes of mortality in De los arboles reclutados, 50 % (41 individuos) se incorporó these sites were DS (50 %), FD (21 %), D? (16.1 %) and CD (12.9 %). a la clase diamétrica de 10 cm, ya que en 2002 estos árboles It should be noted that if the percentages obtained from the estaban próximos a efectuar dicho cambio (Figura 2); por otro calculation of the demographic rates of sampling sites 47, 52 lado, la clase correspondiente a 5 cm tuvo un patrón inverso; and 59 were to be excluded, the value of the annual mortality rate es decir, el número de individuos muertos fue menor que los would decrease by 1.03 % year-1, and the annual recruitment reclutados; los primeros fueron latifoliadas como Quercus resinosa, rate would be 0.95 % year-1. Therefore, the incorporation rate Arbutus glandulosa y A. xalapensis, (muertos en pie); mientras would be above the mortality rate, as is to be expected in preserved que los árboles reclutados incluyen encinos: Quercus resinosa forests with natural disturbances; it would also indicate a status (15) y Q. coccolobifolia (3); otras hojosas: Clethra hartwegii of stability in their dynamics. According to these demographic Britton (4) y Arbutus xalapensis (2); y pinos, Pinus lumholtzii (2) y values, the average life span of the forest would be 66.4 years, P. devoniana (1). Lo anterior evidencia una regeneración baja and the duplication time, 71.3 years. en pinos y mayor en encinos; en particular, la especie más abundante fue Q. resinosa. Sucesión que concuerda con lo que The cut dead trees and dead trees with no apparent refieren Jardel et al. (2004), quienes consignan que los encinos traces were related to certain phytosanitary management actions y los madroños presentan tolerancia intermedia a la sombra, se between the years 2002 and 2007. The intervention areas included desarrollan en el sotobosque, alcanzan el dosel y su densidad the sampling sites 47, 52 and 59, which concentrated the aumenta cuando no existen disturbios; sin embargo, los pinos highest percentage of cut dead trees. Sanitary prunings que tienen requerimientos más altos de luz, los favorecen were performed due to the presence of the bark beetle los incendios que abren claros en el dosel. Dendroctonus mexicanus Hopkins, whose hosts are Pinus douglasiana, P. oocarpa, P. devoniana and P. lumholtzii; other Un factor determinante en la competencia es la tolerancia species may have been affected by direct or indirect damages a la sombra, ya que algunas latifoliadas son más tolerantes associated to management activities (Comité Regional de la que los pinos, por lo que la tendencia, conforme la sucesión Sierra de Quila, 2007). avanza en condiciones de mayor cobertura de dosel sería de pino a encino (Oliver y Larson, 1990; Jardel et al., 2004). Esto The most frequent dead tree species in all the study area were no sucedería en presencia de disturbios de gran escala, the following, in descending order: Pinus lumholtzii (40.5 %), Quercus como ocurre en los bosques templados de Sudamérica; que resinosa (20.7 %), Q. coccolobifolia (10.7 %), P. douglasiana (9.1 %), al tener catástrofes naturales, como inundaciones, terremotos, Arbutus xalapensis (6.6 %), A. glandulosa (3.3 %), Crataegus incendios y deslaves las especies intolerantes a la sombra pubescens (3.3 %) and Q. castanea (2.5 %), as well as Clethra tienden a dominar (Veblen, 2005). hartwegii, P. montezumae, P. oocarpa, Prunus serotina and Q. candicans, with a rate of 0.8 % each. El porcentaje más alto (48.8 %) de los árboles muertos se concentró en tres sitios: 47, 52 y 59, los cuales registraron The highest mortality rate registered was 38 %, for cut dead una tasa anual de mortalidad de 6.3, 7.1 y 10.4 % año-1, trees (46 individuals), followed by 29.8 % for dead standing trees respectivamente (Figura 3). El código de mortalidad en esos (36); 18.2 % for trees dead with no apparent traces (22), and sitios fueron: árboles muertos cortados, con 64.4 % (MC), sin rastro 14 % for felled dead trees (17) (Figure 4). aparente con 20.3 % (M?); en pie, con 8.5 % (MP); y derribados, con 6.8 % (MD) (Figura 3); en el resto de los sitios la tasa de According to Carey et al. (1994), the explanation for tree mortalidad varió de 0 a 2.5 % año-1. Las causas de mortandad mortality is complex, as it involves a broad combination of en esos sitios fueron MP (50 %), MD (21 %), M? (16.1 %) y MC factors, many of which are difficult to identify. Certain authors (12.9 %). Cabe destacar que de excluir los porcentajes obtenidos like Lugo and Scatena (1996) suggest that in most trees of del cálculo de las tasas demográficas de los sitios de muestreo the higher diametric classes and greater heights a senescence 47, 52 y 59; el valor para la tasa anual de mortalidad disminuiría process is produced by endogenous factors, such as genetics en 1.03 % año -1; y para la de reclutamiento sería 0.95 % año -1. Por and age, as this occurs only in older trees. lo tanto, la incorporación sería superior a la mortandad, como se esperaría en bosques preservados con disturbios naturales, y

174 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Figura 2. Distribución diamétrica del árboles muertos y reclutados. Figure 2. Diametric distribution of dead and recruited trees. denotaría un estado de estabilidad en su dinámica. De acuerdo Carey et al. (1994) agree when trees die standing and show a estos valores demográficos, la vida media del bosque sería no increase previous to their decay, this is due to such intrinsic de 66.4 años y el tiempo de duplicación de 71.3 años. variables as weakening due to disease or environmental stress (competition, lack of nutrients, drought). These individuals Al respecto, los árboles muertos cortados y sin rastro aparente of the larger classes also fall frequently, which may result in se vincularon con algunas acciones de manejo fitosanitario entre el the immediate death of other adjoining trees of smaller size. año 2002 y el 2007. Las áreas de intervención incluyeron el espacio Therefore, two mortality types may be distinguished: mortality de los sitios de muestreo 47, 52 y 59, los cuales concentraron el caused by human actions and natural or intrinsic mortality. porcentaje más alto de árboles cortados. Las cortas de saneamiento se hicieron por la presencia del descortezador Dendroctonus Sanitary prunings include cut dead trees and trees dead mexicanus Hopkins; cuyos hospederos son Pinus douglasiana, with no apparent traces, two categories that stand out by P. oocarpa, P. devoniana y P. lumholtzii, otras especies pudieron the number of their individuals; the most abundant species of haber sido afectadas por daños directos o indirectos asociados CD trees are P. lumholtzii and Q. resinosa, with 19 and 13 a las mismas actividades de manejo (Comité Regional de la individuals, respectively, and those of D? trees are P. lumholtzii Sierra de Quila, 2007). (13 trees) and Q. coccolobifolia (4 trees). In general, cut dead trees and trees dead with no apparent trace had average Las especies de árboles muertos de mayor frecuencia en diameters of 20.8 and 16.4 cm and average heights of 12.3 toda el área de estudio fueron, en orden descendente: Pinus and 10.7 m. In relation to the conditions whose origin is due lumholtzii (40.5 %), Quercus resinosa (20.7 %), Q. coccolobifolia to natural or intrinsic factors, species with a high number of (10.7 %), P. douglasiana (9.1 %), Arbutus xalapensis (6.6 %), A. felled dead trees were P. lumholtzii and P. douglasiana, with 9 glandulosa (3.3 %), Crataegus pubescens (3.3 %), Q. castanea and 4 trees, respectively, and those with the largest number (2.5 %), así como Clethra hartwegii, P. montezumae, P. oocarpa, of standing dead trees were Q. resinosa and P. lumholtzii, with Prunus serotina, Q. candicans con 0.8 % para cada una. 13 and 8 individuals. The sad pine (Pinus lumholtzii) registered a higher mortality and a lower regeneration (Table 7).

175 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Tasa anual de reclutamiento (%) = Annual recruitment rate (%); Tasa anual de mortalidad (%) = Annual mortality rate (%).

Figura 3. Valor porcentual de las tasas demográficas por sitio de muestreo. Figure 3. Demographic rates by sampling site, expressed as percentages.

El registro de mortandad con porcentaje más alto The most frequently recruited species were, in descending correspondió al de muerto cortado con 38 (46 árboles), order: Quercus resinosa (43.9 %), Pinus devoniana (15.9 %), P. seguido de muertos en pie, con 29.8 % (36 individuos); muerto douglasiana (11 %), P. lumholtzii (9.8 %), Q. coccolobifolia (6.1 %), sin rastro aparente, con 18.2 % (22); y muerto derribado con 14 % Clethra hartwegii (4.9 %) and P. oocarpa (2.4 %). A total of 53 (17) (Figura 4). trees ha-1 were estimated to have been recruited, with an annual average of 7 trees ha-1, which together add up to an increase of De acuerdo con Carey et al. (1994), la forma de explicar 0.549 m2 ha-1 in the baseline area (Table 8). la mortandad de los arboles es compleja, pues intervienen una extensa combinación de elementos, muchos de ellos difíciles Some of the causes of a greater or lower dominance of de identificar. Algunos autores como Lugo y Scatena (1996) the recruited species have been quoted by González (1986), sugieren que en la mayoría de los árboles de clases diamétricas according to whom, like in other regions of Jalisco, where holm y alturas superiores ocurre una senescencia producida por oak species are dominant in the canopy, in mixed pine and factores endógenos, como la genética y la edad. holm oak or holm oak forests, Quercus resinosa is one of the most characteristic and widespread species throughout the state, and it can dominate at altitudes between 1 300 and 2 500 m, generally in dryer habitats. According to Villavicencio (2004) and Santiago and Villavicencio (2007), Quercus resinosa is dominant in the Protected Areas of both Sierra de Quila and La Primavera, due to its sexual reproductive strategy through stump and root resprouting, which favors the frequency and high density of its seedlings. Conversely, Quercus coccolobifolia,

176 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Muerto en pie = Standing dead; Derribado = Felled; Sin rastro aparente = Without a trace; Cortado = Cut.

Figura 4. Tipo de muerte registrado durante las dos mediciones para el total de los arboles (2002-2010). Figure 4. Type of death in record during the two measurements for the total number of tres (2002-2010).

Carey et al. (1994) coinciden en que los árboles que mueren Clethra hartwegii, Arbutus xalapensis and Comarostaphylis en pie, y no muestran incremento anterior a su decaimiento glaucescens are floral elements usually more restricted in their responde a variables intrínsecas como debilitamiento por distribution, both in the area of this study and in those areas enfermedades, o estrés ambiental (competencia, falta de cited above. nutrientes, sequía). Estos individuos de grandes clases también caen con frecuencia, lo que puede derivar en la muerte Guerrero and López (1997) point out the species distribution inmediata de otros adyacentes de dimensiones menores. Por lo in Sierra de Quila: Q. coccolobifolia occurs mainly at an anterior, se distinguen dos grupos de mortandad: la ocasionada altitude between 1 850 and 2 000 m, and it is referred to as por acciones de origen humano, y la natural o intrínseca. scarce; C. hartwegii is scarce in narrow valleys and humid areas; A. xalapensis is more characteristic in sites above Las cortas de saneamiento incluyen el arbolado muerto 2 100 m, and C. glaucescens is considered to be part of the group of cortado y muerto sin rastro aparente, categorías en las que secondary shrubs typical of eroded soils and the edges of roads. sobresalen, por el número de individuos, las especies con mayor cantidad MC: P. lumholtzii y Q. resinosa con 19 y 13, For their part, Villavicencio et al. (2012) have registered that respectivamente; y como M?, P. lumholtzii (13 árboles) y Q. the average seedlings of tree species in Sierra de Quila varies coccolobifolia (cuatro árboles). En general, los árboles cortados between fragments of different types of forests (i.e. between y sin rastro aparente tuvieron promedios en diámetros de 20.8 y open and closed cover densities), as well as in size (10-50 16.4 cm y alturas promedio de 12.3 y 10.7 m. En relación and > 50 has); the present research confirmed the existence con las condiciones cuyo origen se debe a factores naturales of a similar behavior pattern to that registered with higher o intrínsecos, las especies con un alto número de árboles como recruitment rates. When the taxa common to both studies were muertos derribados fueron P. lumholtzii y P. douglasiana con 9 compared, it was observed that Q. resinosa is abundant under y 4, respectivamente; y como muertos en pie Q. resinosa y P. any conditions (fragment size and cover density), while lumholtzii, con 13 y 8 individuos. El pino triste (Pinus lumholtzii) C. hartwegii is scarce and occurs mainly on narrow valleys, and registró una mortandad superior, contrario a su regeneración A. xalapensis is found in a larger proportion in open forests of over 50 (Cuadro 7). has. In this regard, Figueroa and Olvera (2000) make reference to the behavior of regeneration patterns in mixed holm oak forests of the Manantlán Sierra, which showed an association to such local habitat conditions as exposure, altitude, topography, type of canopy and intensity of grazing, as the main variables that account for the differences in species compositions among seedling associations.

177 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Cuadro 7. Datos descriptivos de árboles por código de mortandad y especie. Table 7. Descriptive data of trees by mortality code and species. Muerto cortado N N (%) d (cm) (m) g (m2) Arbutus xalapensis Kunth 1 2.2 11.5 6.0 0.010 Crataegus pubescens (Kunth) Steud. 4 8.7 14.5 5.3 0.078 Pinus douglasiana Martínez 2 4.3 15.8 13.5 0.041 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 19 41.3 25.6 14.7 1.279 Prunus serotina Ehrn 1 2.2 7.9 8.0 0.005 Quercus candicans Née 1 2.2 10.5 6.3 0.009 Quercus castanea Née 2 4.3 48.8 18.0 0.499 Quercus coccolobifolia Trel. 3 6.5 15.0 8.8 0.059 Quercus resinosa Liebm. 13 28.3 16.0 11.8 0.308 Total 46 100 20.8 12.3 2.287 Muerto sin rastro aparente Arbutus glandulosa M. Martens & Galeotti 1 4.5 9.0 5.5 0.006 Arbutus xalapensis Kunth 1 4.5 15.3 5.5 0.018 Pinus douglasiana Martínez 1 4.5 29.5 11.5 0.068 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 13 59.1 17.4 13.0 0.398 Quercus coccolobifolia Trel. 4 18.2 14.5 6.4 0.090 Quercus resinosa Liebm. 2 9.1 11.9 9.0 0.023 Total 22 100 16.4 10.7 0.604 Muerto derribado Arbutus xalapensis Kunth 1 5.9 20.0 5.0 0.031 Pinus douglasiana Martínez 4 23.5 33.0 17.5 0.451 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 9 52.9 17.4 12.9 0.263 Quercus coccolobifolia Trel. 1 5.9 61.0 14.0 0.292 Quercus resinosa Liebm. 2 11.8 15.5 11.6 0.047 Total 17 100 23.6 13.4 1.085 Muerto en pie Arbutus glandulosa M. Martens & Galeotti 3 7.7 10.4 6.3 0.027 Arbutus xalapensis Kunth 5 12.8 14.9 8.0 0.103 Clethra hartwegii Britton 1 2.6 20.0 12.0 0.031 Pinus douglasiana Martínez 4 10.3 12.0 9.8 0.047 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 8 20.5 10.8 10.3 0.076 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. 1 2.6 11.5 8.5 0.010 Quercus castanea Née 1 2.6 10.0 5.5 0.008 Quercus coccolobifolia 3 7.7 15.0 8.8 0.059 Quercus resinosa Liebm. 13 33.3 16.0 11.8 0.308 Total 39 100 13.7 9.9 0.670

178 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

Las especies reclutadas con frecuencia más alta fueron, en orden Olvera et al. (2010) observed an environmental differentiation descendente: Quercus resinosa (43.9 %), Pinus devoniana (15.9 %), in the distribution of holm oak species in relation to similar P. douglasiana (11 %), P. lumholtzii (9.8 %), Q. coccolobifolia ecological requirements in gradients of humidity area (xeric to (6.1 %), Clethra hartwegii (4.9 %) y P. oocarpa (2.4 %). En total se humid), altitude and heterogeneity of the microhabitat, as well calcularon 53 árboles ha -1 reclutados, con un promedio anual as topographic position and canopy maturity. de 7 árboles ha -1, que en su conjunto suman un incremento en 2 -1 el área basal de 0.549 m ha (Cuadro 8). CONCLUSIONS Algunas de las causas por las que las especies de reclutamiento responden a una mayor o menor dominancia han sido citadas The 2002 inventory identified 17 species distributed in six por González (1986), quien menciona que al igual que en families and eight genera; in 2010 the number of species was otras regiones de Jalisco, donde las especies de encino son las reduced to 16; furthermore, the tree density decreased by 4.2 %; dominantes del dosel, en bosques mixtos de pino y encino o Pinus lumholtzii, Quercus resinosa and Q. coccolobifolia were encino, Quercus resinosa es una de las más características the most abundant dead tree species, while the most frequently y extendidas en el estado y puede dominar desde los 1 300 hasta recruited species were Quercus resinosa, Pinus devoniana and los 2 500 m de altitud, generalmente, en hábitats más secos. P. douglasiana. The first of these is more tolerant to the shade De acuerdo a Villavicencio (2004) y Santiago y Villavicencio and benefits from the canopy openness, which accounts for its (2007), Quercus resinosa es dominante tanto en el APFF high density and regeneration. Sierra de Quila como La Primavera, por su estrategia reproductiva asexual mediante rebrotes en los tocones o bien Despite the reduction in the population of the pine groups, de raíz, que favorecen su alta frecuencia y densidad de plántulas. these had statistically significant differences in diameter, Po r e l co n t ra r i o , Quercus coccolobifolia, Clethra hartwegii, height and baseline area; on the other hand, the holm oak Arbutus xalapensis y Comarostaphylis glaucescens suelen population increased but presented no significant changes in the ser elementos florísticos más restringidos en su distribución, tanto same parameters. en este estudio como en las áreas antes citadas. The balance of the population dynamics of the forest shows Guerrero y López (1997) señalan la distribución de las especies an imbalance that is reflected in the mortality and recruitment en Sierra de Quila: Q. coccolobifolia es preferente en la cota demographic rates (1.75 and 1.08 %, respectively). de altitud de 1 850 a 2 000 m, y la refieren como poco abundante; C. hartwegii es un elemento escaso dentro de cañadas en zonas The species with the largest number of recruited trees was húmedas; A. xalapensis es más característico en sitios por Quercus resinosa, which registered a population increase of 2.8 % arriba de los 2 100 m; y C. glaucescens se considera como between 2002 and 2010; furthermore, 43.9 % of the incorporated parte del conjunto de arbustos secundarios típicos de suelos trees belong to this species. The second most abundant population erosionados y las márgenes de los caminos. in the temperate forest was that of the sad pine (Pinus lumholzii), which showed a population reduction that surpassed the number Por su parte, Villavicencio et al. (2012) registraron que el of trees recruited between 2002 and 2010. promedio de plántulas de especies arbóreas en Sierra de Quila varía entre fragmentos de bosque de diferente tipo (densidad The mortality codes make it possible to differentiate between de cobertura abierta y cerrada) y tamaño (10-50 y > 50 ha), en natural and anthropic causes; in this sense, the 121 trees registered los cuales se confirma un patrón similar al comportamiento de las as dead were divided into two groups: those whose death was registradas con mayor reclutamiento en este trabajo. Al comparar caused by anthropogenic factors, which agree with the codes of cut los taxa comunes en ambos estudios se observó que Q. dead trees and trees dead with no apparent traces, and those resinosa es abundante en cualquier condición (tamaño de that died of natural causes, which are classified as dead fragmento y densidad de cobertura), C. hartwegii es escasa standing and felled. The causes of tree death respond to either y ocurre principalmente sobre las cañadas, y A. xalapensis se exogenous or endogenous factors, originated in the environment encuentra en mayor proporción en bosques abiertos y mayores a or within the individuals. 50 ha. Al respecto, Figueroa y Olvera (2000) hacen referencia al comportamiento en patrones de regeneración en bosques mixtos de encino de la Sierra de Manantlán, los cuales mostraron asociación con las condiciones de hábitat locales como exposición, altitud, topografía, tipo de dosel e intensidad de pastoreo, como las principales variables que explican las diferencias en composición de especies entre las asociaciones de plántulas.

179 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Olvera et al. (2010) distinguieron una diferenciación ambiental en la distribución de las especies de encino con relación a requerimientos ecológicos similares en gradientes de zona de humedad (xérico a húmeda), altitud y heterogeneidad del micro hábitat como posición topográfica y madurez del dosel.

Cuadro 8. Datos descriptivos del arbolado reclutado. Table 8. Descriptive data of the recruited trees. Datos N N (%) N ha-1 g (m2 ha-1) Arbutus xalapensis HBK. 2 2.4 1 0.005 Comarostaphylis glaucescens Zucc. 1 1.2 1 0.003 Clethra hartwegii Britton 4 4.9 3 0.013 Pinus devoniana Lindl. 13 15.9 8 0.092 Pinus douglasiana Martínez 9 11 6 0.118 Pinus lumholtzii Rob. & Fern. 8 9.8 5 0.078 Pinus oocarpa Scheide var. oocarpa 2 2.4 1 0.016 Quercus coccolobifolia Trel. 5 6.1 3 0.047 Quercus resinosa Liebm. 36 43.9 23 0.164 Total 82 100 53 0.549

CONCLUSIONES ACKNOWLEDGMENTS

En el inventario de 2002 se identificaron 17 especies distribuidas en This project was financed by the Universidad de Guadalajara (P3E2010 - 107971 y seis familias y ocho géneros; en 2010 disminuyó a 16 especies; P3E2011 -123405). We wish to express our gratitude to the Comité Regional de asimismo la densidad del arbolado se redujo en 4.2 %, la Protección, Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Quila, A. C., for the facilities provided for this study; to all the members of the Regional mayor abundancia de árboles muertos se presentan en Committee for their support during the in-field samplings, and to the students of Pinus lumholtzii, Quercus resinosa y Q. coccolobifolia, mientras the Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agrícolas (CUCBA) of the que las especies reclutadas de mayor frecuencia corresponden Universidad de Guadalajara, who devoted their time and enthusiastic support a Quercus resinosa, Pinus devoniana y P. douglasiana., la to the remeasuring of the sites. primera de estas, es una especie más tolerante a la sombra y se beneficia de la apertura del dosel, lo que explica su elevada End of the English version densidad y regeneración.

A pesar del descenso poblacional del grupo de pinos tuvieron diferencias estadísticamente significativas en el diámetro, altura y área basal; en contraste con los encinos, la población aumentó, sin embargo no presentaron cambios significativos sobre los mismos parámetros.

El balance de la dinámica poblacional del bosque muestra un desequilibrio, que se refleja en las tasas demográficas de mortalidad (1.75 %) y reclutamiento (1.08 %).

La especie con mayor número de árboles reclutados fue Quercus resinosa, la cual registró un aumento poblacional de 2.8 % entre 2002 y 2010, además 43.9 % de los árboles incorporados pertenecen a este taxon. En contraste, entre la población más abundante en el bosque templado, la segunda instancia la ocupó el pino triste (Pinus lumholtzii),

180 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un... el cual evidenció un decremento poblacional mayor que sus árboles reclutados entre 2002 y 2010.

Los códigos de mortandad permiten diferenciar causas generadas de forma natural, de las antrópicas; en este sentido, los 121 árboles registrados como muertos se dividieron en dos grupos: los originados por factores antropogénicos, que coinciden con los códigos de muerto cortado y sin rastro aparente y los de origen natural, clasificados como: muertos en pie y derribados. Las causas que originaron su muerte correspondieron a factores exógenos y endógenos, del ambiente o de los mismos individuos.

AGRADECIMIENTOS

El proyecto fue financiado por la Universidad de Guadalajara (P3E2010 - 107971 y P3E2011 -123405). Al Comité Regional de Protección, Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Quila, A. C. por las facilidades brindadas en la realización de este estudio. A todos los brigadistas del Comité Regional por los apoyos otorgados durante los muestreos de campo. Así como a los estudiantes del Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara, quienes otorgaron su tiempo y apoyaron con entusiasmo la remedición de los sitios.

REFERENCIAS

Aguilar, M. y C. Reynel. 2011. Dinámica forestal y regeneración de un bosque Comité regional de la Sierra de Quila. 2007. Informe General de Saneamientos montano nublado de la selva central del Perú. Asociación Peruana Forestales realizados dentro del área natural protegida “Sierra para la Promoción del Desarrollo Sostenible. Universidad Nacional de Quila” Ciclo(s) 2002-2007. Comité Regional de Protección, Agraria. La Molina. Lima, Perú. 165 p. Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Aguilar, S., M. Mazá, A. Hernández y G. Cifuentes. 2006. Desarrollo de un Quila, A.C. Tecolotlán, Jal. México. 7 p. sistema de parcelas forestales permanentes de muestreo en Guatemala. Figueroa R., B. L. y M. Olvera V. 2000. Regeneration patterns in relation to Ministerio de Agricultura Ganadería y Alimentación (MAGA). canopy species distribution and site variables in mixed oak forests Guatemala, Guatemala. 146 p. in the Sierra de Manantlán Biosphere Reserve, Mexico. Ecological Arias, J., A. Gallegos, R. Cabrera, D. Sánchez, G. González, J. Castañeda, Research 15:249-261. y A. Mora. 2009. Respuesta de poda de brotes postincendio Flores C. J. A. 2007. Análisis de gradiente y dinámica sucesional de bosques en Quercus resinosa Liebm. y Q. viminea Trel. (Fagaceae) en el de encino (Quercus) en las sierras Madre Oriental y Occidental Bosque La Primavera, Jalisco, México: Análisis preliminar. II Foro de de México. Tesis de Doctorado. Facultades de Ciencias Químicas, Investigación y Conservación del “Bosque La Primavera”. 5 - 6 Ingeniería y Medicina, Universidad Autónoma de San Luis Potosí. de marzo de 2009. Zapopan, Jal. México. 10 p. San Luis Potosí, SLP. México. 95 p. Arriaga, L. 2000. Types and causes of tree mortality in a tropical montane Frelich, L. E. 2002. Forest dynamics and disturbance regimes: Studies from cloud forest of Tamaulipas, Mexico. Journal of Tropical Ecology. temperate-evergreen deciduous forests. Cambrige University Press. 16(5):623-636. West Nyack, NY. USA. 278 p. Bellingham, P., S. Wiser, D. Coomes and A. Dunningham. 2000. Review García, E. 1964. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen of permanent plots for long-term monitoring of New Zeland’s para adaptarlo a las condiciones de la República Mexicana. Ed. indigenous forests. Science for Conservation 151. Department of Offset Larios. Guadalajara, Jal. México. 69 p. Conservation. Wellington, New Zealand. 75 p. Gomes, E. P., W. Mantovani and P. Y. Kageyama. 2003. Mortality and recruitment Bormann, F. H. and G. E. Likens. 1979. Pattern and process in a forested of trees in a secondary montane rain forest in southeastern Brazil. ecosystem. Springer-Verlag. New York, NY. USA. 253 p. Brazilian Journal of Biology. 63(1):47-60. Brassard, B. W. and H. Y. Chen. 2010. Stand structure and composition dynamics González V., L. M. 1986. Contribución al conocimiento del género Quercus of boreal mixed wood forest: Implications for forest management. (Fagaceae) en el estado de Jalisco. Colección Flora de Jalisco. Sustainable Forest Management Network. Edmonton, AB. Instituto de Botánica, Universidad de Guadalajara. Guadalajara, Canada.19 p. Jal. México. 241 p. Carey, E. V., S. Brown, A. J. Gillespie and A. E. Lugo.1994. Tree mortality in González V., L. M. 1990. Las Ericáceas de Jalisco, México. Colección Flora lowland tropical moist and tropical lower montane moist forests of de Jalisco. Instituto de Botánica, Universidad de Guadalajara. Venezuela. Biotropica. 26(3):255-265. Guadalajara, Jal. México. 141 p. Castillo L., P., J. A. Flores C., J. R. Aguirre R. and R. I. Yeaton H. 2008. Dinámica Guerrero N., J. J. y G. A. López C. 1997. La vegetación y la flora de sucesional del encinar de la sierra de Álvarez, San Luis Potosí, Sierra de Quila. Universidad de Guadalajara. Guadalajara, México. Madera y Bosques. 14(1):21-35. Jal. México. 134 p.

181 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Hernández D., F., F. Huerta O., B. Barrios D. y M. A. Posadas G. 2012. Análisis Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH). 1993. Estudio de la dasométrico y propuesta de ordenamiento agroforestal del flora y fauna de la zona protectora forestal Sierra de Quila. SARH- bosque en Tetela de Ocampo, Puebla. Avances en Investigación SFF. Guadalajara, Jal. México. 69 p. Agropecuaria. 16(3): 75-82. Sheil, D., S. Jennings and P. Savill. 2000. Long-term permanent plot observations Hernández L., I. 2007. Cambios en la estructura y composición del bosque bajo of vegetation dynamics in Budongo: a Ugandan rain forest. Journal dos tratamientos silviculturales en la Comunidad de Capulálpam of Tropical Ecology. 16:765-800. de Méndez, Ixtlán, Oaxaca, México. Tesis de maestría. Programa Smith, T. F., D. M. Rizzo and M. North. 2005. Patterns of mortality in an de Educación para el Desarrollo y la Conservación. Centro old-growth mixed-conifer forest of the southern Sierra Nevada, Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE). California. For. Sci. 51:266–275. Turrialba, Costa Rica. pp. 5-20. Spurr, S. H. y B. V. Barnes. 1982. Ecología Forestal. A. G. T. Editor. México D.F. Jardel P. E. J., A. L. Santiago P., C. Cortés M., y F. Castillo N. 2004. Sucesión y México. 690 p. dinámica de rodales. In: Cuevas G., R. y E. J. Jardel P. 2004. Flora Veblen, T. T., J. J. Armesto, B. R. Burns, T. Kitzberger, A. Lara, B. León, and K. R. y Vegetación de la Estación Científica Las Joyas. Universidad de Young. 2005. The coniferous forests of South America. In: Andersson, Guadalajara. Guadalajara, Jal. México. pp. 179–203. F. and S. Gessel (eds.). Ecosystems of the World: Coniferous Forests. Kolb, T. E., M. R. Wagner and W. W. Covington. 1994. Concepts of forest health: Elsevier. Amsterdam, Netherlands. 633 p. Utilitarian and ecosystem perspectives. Journal of Forestry. 92:10-15. Vega R., D., R. Villavicencio G., A. L. Santiago P., J. M. Chávez A. y S. L. Toledo Londoño, A. C. y E. M. Jiménez. 1999. Efecto del tiempo entre los censos sobre G. 2011. La capacidad de infiltración de agua de la microcuenca la estimación de las tasas anuales de mortalidad y de reclutamiento del río Santa Rosa de la Sierra de Quila, y su valoración al pago de árboles (períodos de 1, 4 y 5 años). Crónica Forestal y del como un servicio ambiental. In: Villavicencio G., R., A. L. Santiago P., Medio Ambiente. 14(1):41-58. V. C. Rosas E. y L. Hernández L. (cords.). 2011. I Foro de conocimiento, Lugo, A. E. and F. N. Scatena.1996. Background and catastrophic tree mortality uso y gestión del Área Natural Protegida Sierra de Quila. 11 y 12 in tropical moist, wet, and rain forests. Biotropica. 28(4a):585-599. de noviembre de 2011. Universidad de Guadalajara. Tecolotlán, Milena, S. y G. Venegas. 1999. Tablas de volumen comercial con corteza para Jal. México. pp. 22-26. encino, roble y otras especies del bosque pluvial montano Villavicencio G., R. 2004. Kartierung von Vegetationsstrukturen und deren de la Cordillera de Talamanca, Costa Rica. (CATIE). Serie Técnica. Veränderung in Naturschutzgebieten mit Hilfe von Fernerkundung Informe Técnico Núm. 306. pp. 10-13. und terrestrische Inventurverfahren. Dargestellt am Beispiel Oliver, C.D. and Larson, B.C. 1996. Forest stand dynamics. John Wiley and des Schutzgebietes für Flora und Fauna Sierra de Quila im Sons, New York, NY. USA. 520 p. Bundesstaat Jalisco im Westen Mexikos. Cuvillier Verlag, Göttingen. Olvera V., M., B. L. Figueroa R. y J. M. Vázquez L. 2010. Is there environmental Deutschland.161 p. differentiation in the Quercus dominated forests of west-central Mexico? Villavicencio G., R., A. L. Santiago P., J. J. Godínez H., J. M. Chávez A. y S. L. Plant Ecology 211:321–335. Toledo G. 2012. Efecto de la fragmentación sobre la regeneración Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. natural de la Sierra de Quila, Jalisco. Revista Mexicana de Ciencias (FAO). 2011. Situación de los bosques del mundo. Roma, Italia. Forestales 3(11): 9-23. 176 p. http://www.fao.org/docrep/013/i2000s/i2000s.pdf (22 de Villavicencio G., R., P. Bauche P., A. Gallegos R., A. L. Santiago P. y F. M. noviembre de 2013). Huerta M. 2006. Caracterización estructural y diversidad de Päivinen, R., H. Gyde L., S. Poso y T. Zawila-Nieszwiecki. 1994. Directrices comunidades arbóreas de la Sierra de Quila. Ibugana. 13(1) 67-76. internacionales de IUFRO para la monitorización de los recursos Villavicencio G., R., S. L. Toledo G., R. Ávila C., A. L. Santiago P. y B. Martínez forestales. Unión Internacional de Institutos de Investigación Forestal. R. 2013. Áreas potenciales de infiltración en tres microcuencas de IUFRO World Series Vol. 5. Viena, Austria. pp. 55-97. la Sierra de Quila, estado de Jalisco In: Méndez G., J., A. Zarate Quinto M., H., R. Rengifo I. y Y. A. Ramos P. 2009. Mortalidad y reclutamiento de L. y H. D. González L. (comp.). Memorias de resúmenes del XI árboles en un bosque pluvial tropical de Chocó (Colombia). Revista Congreso Mexicano sobre Recursos Forestales. 1 al 4 de octubre Facultad Nacional de Agronomía – Medellín. 62(1), 4855-4868. de 2013. Somerefo/Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Ramírez, H., A. Torres y J. Serrano. 2002. Mortalidad y reclutamiento de árboles Saltillo, Coah. México. 297 p. en un bosque nublado de la cordillera de los Andes, Venezuela. Woods, K. D. 2000. Long-term change and spatial pattern in a late-successional Ecotropicos 15(2): 177-184. hemlock-nothern hardwood forest. J. Ecol. 88:267-282. Santiago P., A. L. and R. Villavicencio G. 2007. Multiple analyses of environmental and structural variables to characterization of Quercus Pinus forests in the La Primavera, Jalisco, Mexico. In: The Annual Meeting of the Association for Tropical Biology and Conservation. 15 al 19 de julio del 2007. Morelia, Mich. México. 381 p.

182 Trigueros et al., Mortalidad y reclutamiento de árboles en un...

183 ARTÍCULO / ARTICLE

INFILTRACIÓN DE AGUA Y MEDICIÓN DEL CAUDAL DE ARROYOS EN LA SIERRA DE QUILA WATER INFILTRATION AND FLOW MEASURING OF STREAMS IN LA SIERRA DE QUILA

Raymundo Villavicencio García1, Bárbara Romina Martínez Ramírez2, Sandra Luz Toledo González1, Rubén Darío Guevara Gutiérrez3 y Rosaura Ávila Coria1

RESUMEN

Con el objeto de determinar la capacidad de infiltración y calcular el caudal natural de los arroyos que abastecen de agua potable al poblado de Tecolotlán, Jalisco, se midió el escurrimiento máximo de cinco arroyos ubicados en tres microcuencas de la parte central y suroeste de la Sierra de Quila de mayo de 2012 a mayo de 2013 con el método Sección-velocidad. Para determinar la infiltración y el análisis del volumen medio anual de escurrimiento se utilizó el método indirecto Precipitación-Escurrimiento, según la NOM-011-CNA-2000. Se definieron siete sitios para el cálculo de las corrientes y dos más sobre las tomas de agua que suministran a los depósitos de Tecolotlán. Con base en la densidad de la cobertura forestal, la textura del suelo y las condiciones climáticas promedio de precipitación, temperatura y evapotranspiración, la infiltración promedio de agua de lluvia fue de 3 080, 2 935 y 1 821 m3 ha-1 para las microcuencas La Campana, Santa Rosa y Corralitos. El cálculo de los caudales registró un flujo promedio de 2 527 L s-1, de los cuales fluyeron 1 058 L s-1 en los arroyos Salto Seco, La Campana y Betania; 1 283 L s-1 en río Santa Rosa y 186 L s-1 en el arroyo Corralitos. El estudio contribuirá al conocimiento del régimen hídrico de los arroyos que genera parcialmente la sierra, y precisará las recomendaciones para la gestión sobre el buen manejo y uso del recurso tanto para la autoridad administrativa y funcionarios públicos, como para los usuarios del área natural y habitantes de Tecolotlán.

Pa l a b ra s cl a v e : Escurrimiento, evapotranspiración, infiltración, precipitación, textura del suelo, velocidad de flujo.

ABSTRACT

In order to determine the infiltration capacity and the natural flow of the streams that nourish Tecolotlán town in Jalisco state with potable water, the maximum runoff of five brooks located in three microbasins of the central part and southwest Sierra de Quila from May 2012 to May 2013 with the Speed-Section Method were studied. For infiltration and the analysis of the annual mean runoff volume, the Runoff-Precipitation indirect method was used according to the NOM-011-CNA-2000. Seven sites were established to calculate flows and two more over the water sources that provide it to the deposits of Tecolotlán. Considering forest cover density, soil texture and the average climate conditions of precipitation, temperature and evapotranspiration, the average rain water infiltration was 3 080, 2 935 and 1 821 m3 ha-1 for the La Campana, Santa Rosa and Corralitos microbasins. The determination of flows registered an average flow of 2 527 L s-1, of which 1 058 L s-1 flowed in the Salto Seco, La Campana and Betania streams; 1 283 L s-1 in Santa Rosa river, 186 L s-1 in Corralitos streams. The study will help to know the water regime of the streams that partially originates in the mountain range and will precise the recommendations for the good management and use of this resource for the administrative actors and public managers as well as for the users of the natural area and inhabitants of Tecolotlán.

Key words: Runoff, evapotranspiration, precipitation, infiltration, soil texture, flow speed.

Fecha de recepción/ date of receipt: 14 de abril de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 10 de junio de 2014. 1 Departamento de Producción Forestal, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] 2 Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara. 3 Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Centro Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

La hidrología forestal se ocupa del estudio del comportamiento Forest hydrology focuses on the study of the behavior of the water del ciclo del agua bajo el ámbito de los ecosistemas forestales, así cycle under the forest ecosystem scope as well as the dynamics in it como de las dinámicas en el mismo a partir de sus condiciones from their conditions and variations within these ecosystems, as y sus variantes dentro de estos ecosistemas, producto de su a result of their management (use, restoration or extraction of manejo (uso, restauración o extracción de recursos) (INAB, 2005). resources) (INAB, 2005). Its study comes from the several roles Su estudio se origina a partir de los diversos roles que han sido than have been attributed to the woods, among which the atribuidos al bosque, entre los cuales destaca el efecto “esponja “water sponge” stands out, which consists on reducing the flow hídrica”, que consiste en reducir la escorrentía proveniente de from rain fall during winter and keep the water level in summer la precipitación durante el invierno, y mantener los caudales (water that comes from the ground) According to Benfelt (2000 en el verano (agua proveniente de los mantos acuíferos). Según quoted by INAB, 2005), “reload” is the name given to the Benfelt (2000 citado por INAB, 2005), “recarga” es el nombre process that allows that water supplies a natural reservoir. This que se le da al proceso que permite que el agua alimente un happens when rainfall infiltrates through the ground or rock. reservorio natural. Lo anterior ocurre cuando la lluvia se filtra a Deforestation and its later land use change from their forest través del suelo o roca. La deforestación y posterior cambio de suitability diminishes the infiltration ability. uso del suelo de los terrenos de aptitud forestal disminuye la capacidad de infiltración. Basins are basic as planning and environmental management unit, since they have clearly defined limits and all the human activities Las cuencas son fundamentales como unidades de planeación that take place within them, affect water (Cruz, 2003), in addition to y gestión ambiental, ya que tienen límites claramente definidos y have other hydrological, ecological, and socio-economic functions; todas las actividades humanas que se llevan a cabo dentro also, in order to assess these services, related aspects must be de ellas repercuten sobre el recurso agua (Cruz, 2003), taken into account in terms of limits, quality, regulation and además de desempañar otras funciones hidrológicas, ecológicas protection; the quantification of water flow, vegetation, use y socioeconómicas; asimismo para valorar esos servicios se deben and soil erosion. tomar en cuenta aspectos relacionados con su delimitación, calidad, regulación y protección; la cuantificación de los corrientes de Sierra de Quila is acknowledged for containing a great agua, vegetación, uso y erosión del suelo. biodiversity and important hydrology, since it is a watershed of two regions of Jalisco (Ameca river Region, to the north La Sierra de Quila es reconocida por contener una gran and Armería-Coahuayana river Region to the south), which gives a biodiversidad y regímenes hidrológicos importantes, ya que great ecological weight to the area, at a regional and es el parteaguas de dos regiones del estado de Jalisco state scope (SARH, 1993); the tributaries of the north supply the (Región Río Ameca, al norte y al sur y Región del Río Armería- Grande river, while those of the south flow into the Tecolotlán - Coahuayana), lo que le da una gran relevancia ecológica al Atengo river (Armería river). Those who start in the high part of área a nivel regional y estatal (SARH, 1993); los afluentes de la the mountain range such as La Campana and Santa Rosa rivers parte norte abastecen al río Grande mientras que los de la parte and the Corralitos stream are permanent and very relevant, sur vierten al río Tecolotlán - Atengo (río Armería). Los que nacen since they provide water to Tecolotlán. The aim of this study was en la parte alta de la sierra, como los ríos La Campana y to estimate the infiltration from rainfall and to assess the natural Santa Rosa y el arroyo Corralitos son permanentes y de gran flows of three microbasins of Sierra de Quila protected area in relevancia, ya que abastecen de agua al poblado de Tecolotlán. El a year (2012-2013). objetivo del presente estudio consistió en estimar la infiltración por lluvias y evaluar el caudal de las corrientes naturales de MATERIALS AND METHODS tres microcuencas del área protegida Sierra de Quila por un año (2012-2013). The study was carried out in Sierra de Quila Flora and Wildlife Protected Area (APFFSQ) and its zone of influence, that is MATERIALES Y MÉTODOS located between 20°14’ - 20°22’ N and 103°56’ - 104°08’ W at the western part of the state of Jalisco. The prevailing weather is El estudio se realizó en el Área de Protección de Flora y subhumid temperate and semihumid semiwarm (García, 1973); Fauna Sierra de Quila (APFFSQ) y su zona de influencia, que average rain is 882 mm and 20.6 + 6.5 °C as average annual se localiza entre 20°14’ y 20°22’ N y 103°56’ y 104°08’ O, temperature; the coldest month is January and June the warmest en el occidente del estado de Jalisco. El clima predominante es (Ruíz et al., 2004). APFFSQ gathers six types of vegetation: templado subhúmedo y semicálido subhúmedo (García, Pine-Oak Forest, Oak Forest, Low Deciduous Tropical Forest, 1973); la precipitación pluvial promedio es de 882 mm, con Thorn Forest, Gallery Forest and Cloud Mountain Forest (Flores una temperatura media anual de 20.6 + 6.5 °C; el mes más et al., 2013).

185 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 frío corresponde a enero y el más cálido a junio (Ruíz et al., Sierra de Quila is a watershed that, together with its zone of 2004). El APFFSQ reúne seis tipos de vegetación: el bosque de influence, supplies to two fluvial systems of Jalisco state; to the Pino-Encino, el bosque de Encino, la Selva Baja Caducifolia, el north, the Ameca River (RH14A) hydrological region; to the south, bosque Espinoso, el bosque de Galería y el bosque Mesófilo the Armería-Coahuayana river (RH16B) region. Inside the natural de Montaña (Flores et al., 2013). area, several microbasins are formed, of which nine rivers and permanent brooks are outstanding, which supply water to the La Sierra de Quila es un parteaguas que, junto a su zona neighboring communities. The specific study area includes the La de influencia, aporta a dos sistemas fluviales del estado de Jalisco; Campana and Santa Rosa river microbasins, as the Corralitos al norte la región hidrológica Río Ameca (RH14A) y al sur la stream microbasin, located at the central-southwestern part región del Río Armería-Coahuayana (RH16B). Al interior del of the APFFSQ, which go down by the Tecolotlán valley and área natural se originan varias microcuencas, de las cuales destacan particularly, provide water to the municipal head (Figure 1). nueve con ríos y arroyos permanentes, que abastecen de agua a las poblaciones colindantes. El área específica de estudio Setting the limits of the microbasins and the determination of comprende las microcuencas de los ríos La Campana y Santa the hydrometric characteristics of the streams was made over a Rosa, así como la microcuenca del arroyo Corralitos, ubicadas raster archive of the ground elevation model (MET, for its acronym en la parte centro-suroeste del APFFSQ, descienden por el in Spanish), with a cell width of 20 m, made from the vectorial valle de Tecolotlán y en particular proveen de agua a la data of level curves of the F13D73, F13D74, F13D83 and cabecera municipal (Figura 1). F13D84 topographic maps at a 1:50 000 scale of the Statistics, Geography and Informatics National Institute (INEGI, for La delimitación de las microcuencas y el cálculo de las características its acronym in Spanish) (INEGI, 1999b). The ArcMap 9.3 software hidrométricas de los arroyos se realizaron sobre un archivo was used (ESRI, 2008) with the 3D and Spatial Analyst tools. raster del modelo de elevación del terreno (MET) con ancho de The delimitation of the microbasins was obtained from MET celda de 20 m, elaborado a partir de datos vectoriales de curvas with the HEC-Geo HMS v. 4.2 extension (Flemming and Doan, de nivel a escala 1:50 000 de las cartas topográficas F13D73, 2009) with the criterion to find areas not below 1 000 ha. F13D74, F13D83 y F13D84 del Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI, 1999b). Se utilizó el software For the measurement of the natural flow of streams, seven ArcMap 9.3 (ESRI, 2008) con las herramientas 3D y Spatial Analyst. permanent sites were settled over the flow and two more La delimitación de las microcuencas se obtuvo a partir del MET in places of channelization and water storage. The location con la extensión HEC-Geo HMS v. 4.2 (Flemming y Doan, of the sites of water expense measurement sought to cover 2009) con el criterio de identificar superficies no menores a systematically the main runoff net of each microbasin, that 1 000 ha. is, that, from the high zone were defined places over the permanent and their main flow (S1, S2 and S4), as well as in Para la medición del caudal natural de los arroyos se the middle part (S3, S5 and S7) and in the low part as a joint establecieron siete sitios fijos sobre el flujo de la corriente y point for the three microbasins (S8) (Figure 1); also, some sites dos más en lugares de canalización y almacenamiento de agua. were placed to measure directly where there was infrastructure La ubicación de los sitios de medición del gasto hídrico buscó for the distribution of water, managed by the city council of cubrir de manera sistemática la red principal de drenaje de cada Tecolotlán (S6 and S9). All the sites over the streams and rivers microcuenca, esto es, que a partir de la zona alta se designaron were found in the straight fragments of the flow, for having a sitios sobre los arroyos tributarios permanentes y su cauce small slope and an average flow width, without nearby water principal (S1, S2 y S4), así como en la parte media (S3, S5 y S7) flows (drops or small cascades), and having a homogeneous y en la parte baja como punto de unión de las tres microcuencas vegetation surroundings. Water monitoring was programed for (S8) (Figura 1); asimismo, se establecieron sitios de medición del every 15 days during one year (May 2012 to May 2013). caudal de manera directa en los lugares con infraestructura para la distribución de agua, administrados por el ayuntamiento For the physical determination of infiltration and the analysis de Tecolotlán (S6 y S9). Todos los sitios establecidos sobre of the average annual flow of the microbasins, the indirect los arroyos y ríos se caracterizaron por encontrarse en fragmentos Precipitation-flow indirect method of the NOM-011-CNA-2000 rectos del caudal, por tener poca pendiente y un ancho de Mexican Official Regulation (CNA, 2011) was used. The indirect cause promedio, sin venidas de agua cercanas (desniveles method demanded the review and previous generation o pequeñas cascadas), y tener un entorno de vegetación of geo-referred thematic information of the biophysical homogénea. El monitoreo del agua se programó de manera environment of the study area. In order to get a map with quincenal durante un año (mayo de 2012 a mayo de 2013). K values, in terms of type and soil use, edaphological maps were digitalized from the F13D73, F13D74, F13D83 and F13D84 maps of INEGI at a1:50000 scale (INEGI, 1999a), and thus, to have a stratified vegetation map by cover density (<25 %,

186 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

Figura 1. Localización del Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila y delimitación de las microcuencas de los ríos La Campana, Santa Rosa y arroyo Corralitos. Figure 1. Location of the Sierra de Quila Flora and Wildlife Protected Area (APFFSQ) and delimitation of the microbasins of the La Campana and Santa Rosa rivers, and the Corralitos stream.

Para el cálculo físico de la infiltración y análisis del volumen 25-50 %, 50-75 % and >75 %) and other land use. A 2004 medio anual de escurrimiento de las microcuencas, se utilizó orthophotography was interpreted and digitalized at a 1:5 000 el método indirecto Precipitación-Escurrimiento de la Norma scale. Finally, digital layers on average annual precipitation and Oficial Mexicana NOM-011-CNA-2000 (CNA, 2011). El temperature were used; maps were modelled by Ruiz et al. método indirecto requirió de la recopilación y generación previa (2004) from climatological data from 40 years (1960-2000) de información temática georreferenciada del medio biofísico for the climatic classification of the state of Jalisco. All the layers correspondiente al área de estudio. Con el fin de obtener un were homogenized in raster format; then, with the calculation mapa de valores de K, en función del tipo y uso del suelo, se function of the ArcMap 9.3 maps, algorithmic operations were digitalizaron mapas edafológicos de las cartas F13D73, performed to obtain digital models of the K value from the type and F13D74, F13D83 y F13D84 del INEGI a escala 1:50000 land use, evapotranspiration (Turc method), runoff (Ce) and net (INEGI, 1999a); para obtener una carta de vegetación infiltration (In). estratificada por densidad de cobertura (<25 %, 25-50 %, 50-75 % y >75 %) y otros usos de suelo. Una ortofotografía color-infrarrojo The calculus of the expense that conducts the water flow of del año 2004 se interpretó y digitalizó a escala 1:5 000. Por the streams and rivers was determined with the Speed-section último, se contó con capas digitales sobre la precipitación y method, which let to estimate the hydraulic area of the section, as temperatura promedio anual; los mapas fueron modelados well of the continuation equation: por Ruiz et al. (2004) a partir de datos climatológicos de 40 años (1960-2000) para la clasificación climática del estado de Jalisco. Toda las capas se homogeneizaron en formato raster; Where: posteriormente, con la función cálculo de mapas de ArcMap Q = Expense (m3 s-1) 9.3, se realizaron operaciones algorítmicas para obtener A = Area of the section (m2) modelos digitales del valor de K a partir del tipo y uso del V = Speed (m s-1)

187 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 suelo, evapotranspiración (método de Turc), escurrimiento (Ce) e infiltración neta (In).

El cálculo del gasto que conduce la corriente de agua de los arroyos y ríos se determinó con el método “Sección-velocidad”, el Where: cual conlleva a estimar el área hidráulica de la sección, además A = Hydraulic area of the section (m2) de la ecuación de continuidad: d = Width of the portions (cm or m)

h1…hn = Intermediate heights (m) he1, he2 = Extreme heights measured over the slope of the section (m) Donde: ∑hi = Sum of in-between heights (m) Q = Gasto (m3 s-1) A = Área de la sección (m2) V = Velocidad (m s-1)

Where: -1 Donde: V = Flow speed (m s ) A = Área hidráulica de la sección (m2) n = Number of the time record d = Ancho de las porciones (cm o m) t1…tn = Time that delays the floater in going through a transect over the flow h1…hn = Alturas intermedias (m) he1, he2 = Alturas extremas medidas sobre el talud de l = Transect length (m) ∑ -1 la sección (m) ti = Sum of times (m s ) ∑hi = Suma de alturas intermedias (m) A mechanical devise was used (floater) to measure the flow speed of the streams, which is an emergent object, simple or of surface, that gets the speed of water that surrounds it; in order to reduce errors at random and improve the quality of measurements, the average of the flow of each flow rate with five replications was made. On the other hand, the direct Donde: measurement method was used for the sites with infrastructure V = Velocidad del flujo (m s-1); (water box and deposits). n = Número de registro de tiempos

t1…tn = Tiempo que tarda flotador en recorrer un transecto sobre el caudal (m s-1) RESULTS AND DISCUSSION l = Longitud del transecto (m) ∑ -1 From the model of elevation of land was obtained the delimitation ti = Suma de tiempos (m s ) of 24 tributary microbasins that intersect with the polygonal of Para medir la velocidad del flujo de los arroyos se utilizó un the natural protected area of Sierra de Quila and its zone dispositivo mecánico (flotador), que consiste en un objeto of influence. The microbasin of La Campana river includes an area of emergente simple o de superficie que adquiere la velocidad 15 .8 k m 2 (1 576.6 ha), its average elevation is 1 679 m and a slope del agua que lo circunda; con el fin de reducir errores aleatorios of 19.5 %. The main flow is nine km long and a concentration time of y mejorar la calidad de la medición, se promedió el flujo de 51 minutes. The microbasin of Santa Rosa river, in its geometric cada caudal con cinco repeticiones. Por otro lado, el método context, covers 14.9km2 (1 486.9 ha), has an average elevation de medición directa se utilizó para los sitios con infraestructura and slope of 1 857 m and 14.1 %; its main flow is 10.8 km long (caja de agua y depósitos). with a concentration time of 56 minutes. Finally, the Corralitos stream microbasin covers 19.6 km2 (1 957.1 ha); its average RESULTADOS Y DISCUSIÓN elevation and slope are 1 502 m and 10.1 %. Its main flow is 11.7 km and a concentration time of 69 minutes (Table 1).

A partir del modelo de elevación del terreno se obtuvo la The morphometry of the microbasins, according to the compactness delimitación de 24 microcuencas tributarias que intersectan con coefficient (Kc), suggests that the three areas are long or oblong el polígono del área natural protegida Sierra de Quila y su oval to oblong rectangular, but the Corralitos stream one is zona de influencia. La microcuenca del río La Campana abarca the most irregular (2.6) (Table 1). According to the obtained una superficie de 15.8 km2 (1 576.6 ha), tiene una elevación values of the shape factor (Kf), the three microbasins are little

188 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal... media de 1 679 m y una pendiente de 19.5 %. El cauce principal flattened, that is, are less tending to concentrate runoffs from tiene una longitud de nueve kilómetros y un tiempo de an intense rainfall and easily form great rises (Table 1). The -2 concentración de 51 minutos. La microcuenca del río Santa Rosa values of drainage density (Dd) were 3.3 and 3.1 km km , en su contexto geométrico cubre una superficie de 14.9km2 (1 which suggests a mild drainage density; the Corralitos stream 486.9 ha), registra una elevación y pendiente media de 1 857 m y microbasin had a low density (1.9) and to the latter belong the 14.1 %; su cauce principal tiene una longitud de 10.8 km low runoff volumes, as well as the slow water displacement con un tiempo de concentración de 56 minutos. Por último, la speeds. The flow density for the La Campana and Santa Rosa microcuenca del arroyo de Corralitos cubre una superficie de river microbasins was 4 streams km-2, which suggests an efficient 19.6 km2 (1 957.1 ha); posee una elevación y pendiente media drainage (INE, 2004) (Table 1). de 1 502 m y 10.1 %. Su cauce principal es de 11.7 km con un tiempo de concentración de 69 minutos (Cuadro 1). The hierarchization of the complex drainage net of the microbasins was determined with the Strahler (1957) method; La morfometría de las microcuencas, según el coeficiente the degree of the net structure of the microbasins of the La de compacidad (Kc), sugiere que las tres áreas son alargadas Campana and Santa Rosa basins is high (four orders) which o bien, de oval oblongas a rectangular oblonga, sin embargo suggests a greater drainage net and a defined structure. la microcuenca del arroyo Corralitos es la más irregular (2.6) Conversely, the class of order in the Corralitos stream microbasin (Cuadro 1). De acuerdo a los valores obtenidos del factor de is medium as it only has a three order range (Table 2). forma (Kf), las tres microcuencas son muy poco achatadas, es decir, son menos tendientes a concentrar el escurrimiento The type of soil and vegetation accomplish a very important de una lluvia intensa y formar fácilmente grandes crecidas function in the estimation of the annual runoff coefficient (Ce)

(Cuadro 1). Los valores de la densidad de drenaje (Dd) para and net infiltration (IN); once the soils was classified in three las microcuencas de los ríos La Campana y Santa Rosa resultaron different types: permeable soil, half permeable and almost de 3.3 y 3.1 km km-2, lo que sugiere una densidad de drenaje permeable, taking into account its actual use; the corresponding moderada; la microcuenca del arroyo Corralitos presentó K value is obtained, which is weighted by the different types una densidad baja (1.9), y a esta última corresponden of vegetation and land use. Table 3 shows the absolute and los volúmenes de escurrimiento bajos, al igual que velocidades relative by type and land use by microbasin; those of La menores de desplazamiento de las aguas. La densidad de corrientes para las microcuencas de los ríos La Campana y Santa Rosa fue de 4 arroyos km-2, por lo que se considera como un drenaje eficiente (INE, 2004) (Cuadro 1).

Cuadro 1. Parámetros morfométricos e hidrológicos por microcuenca. Parámetros MRC MRSR MAC Morfométricos Compacidad de Gravelius (Kc) 2.1 2.5 2.6

Factor de forma (Kf) 0.20 0.13 0.14 Hidrológicos Número total de corrientes 67 60 32 Longitud de cauce principal (m) 8914 10826 11 6 9 5

-2 Densidad de drenaje (Dd) (km m ) 3.3 3.1 1.9 Densidad de corrientes (arroyos km-2) 4 4 2 Tiempo de concentración (min) 51 56 69 MRC= río La Campana; MRSR= río Santa Rosa; MAC= arroyo Corralitos.

189 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Table 1. Morphometric and hydrological parameters by microbasin. Parameters MRC MRSR MAC Morphometrics Gravelius compacity (Kc) 2.1 2.5 2.6

Shape factor (Kf) 0.20 0.13 0.14 Hydrological Total number of flows 67 60 32 Length of the main flow (m) 8914 10826 11 6 9 5

-2 Drainage density (Dd) (km km ) 3.3 3.1 1.9 Flow density (streams km-2) 4 4 2 Concentration time (min) 51 56 69 MRC = La Campana river; MRSR= Santa Rosa river; MAC= Corralitos stream.

La jerarquización de la compleja red de drenaje de las Campana and Santa Rosa rivers have a forest cover of 92 microcuencas se determinó con el método de Strahler (1957); and 98 %, made up, mainly by pine-oak forest, oak forest and el grado de estructura de la red para las microcuencas de deciduous low tropical forest. The forest area in both is dense, los ríos La Campana y Santa Rosa es alto (cuatro órdenes) since 73 and 86 % have a cover density over 75 %; opposite to por lo que sugiere una red de drenaje mayor y de estructura this, that of Corralito stream has only 30 % of the land covered definida. Por el contrario, la clase de orden en la microcuenca del by deciduous low tropical forest, 57 % is intended to agriculture arroyo Corralitos es media al presentar solo un intervalo de and livestock and the resting 13 % is occupied by Tecolotlán town tres órdenes (Cuadro 2). (Table 3).

Cuadro 2. Orden de corrientes por microcuenca. MRC MRSR MAC Orden Núm. Longitud (km) Núm. Longitud (km) Núm. Longitud (km)

Primero 52 28.9 48 28.7 25 18.9 Segundo 11 10.0 7 2.9 5 13.3 Tercero 3 7.4 4 5.6 2 5.5 Cuarto 1 4.8 1 8.3 - - Total 67 51.2 60 45.6 32 37.7 MRC= río La Campana; MRSR= río Santa Rosa; MAC= arroyo Corralitos.

Table 2. Flow order by microbasin. MRC MRSR MAC Order No. Length (km) No. Length (km) No. Length (km)

First 52 28.9 48 28.7 25 18.9 Second 11 10.0 7 2.9 5 13.3 Third 3 7.4 4 5.6 2 5.5 Fourth 1 4.8 1 8.3 - - Total 67 51.2 60 45.6 32 37.7 MRC = La Campana river; MRSR= Santa Rosa river; MAC= Corralitos stream.

190 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

El tipo de suelo y la vegetación cumplen una función muy The capacity of rainfall water natural catchment directly importante en la estimación del coeficiente de escurrimiento depends on the extent of the microbasin and the annual average anual (Ce) e infiltración neta (IN); una vez categorizado el suelo en precipitation that is deposited in it; the water availability coefficient tres diferentes tipos: suelo permeable, medianamente y casi for the La Campana river microbasin was determined as permeable, tomado en cuenta su uso actual; se obtiene el valor 13 . 9 M m 3 year-1, that of Santa Rosa, 13 Mm3 year-1 and de K correspondiente, el cual se pondera por los diferentes Corralitos, 16.4 Mm3 year-1. Microbasins are potable water tipos de vegetación y usos del suelo. El Cuadro 3 muestra sources for Tecolotlán, as they provide it to its inhabitant los valores absolutos y relativos por tipo y usos del suelo por for regular use, while the stream of the Corralitos microbasin microcuenca; las de los ríos La Campana y Santa Rosa poseen distributes its water that comes from a perennial spring to some una cubierta forestal de 92 y 98 %, compuesta principalmente plots of agriculture and livestock use located at the northwest por bosque de pino-encino, bosque de encino y selva baja of the municipal head. caducifolia. La superficie forestal en ambas es densa, ya que 73 y 86 % tienen una densidad de cobertura mayor a 75 %; To the microbasins of the La Campana and Santa Rosa rivers por el contrario, la del arroyo Corralitos solo tiene 30 % de su and of the Corralitos stream was determined a weighted superficie cubierta de selva baja caducifolia, 57 % se destina al runoff coefficient of 0.06, 0.05 and 0.14 (Table 4); and when uso agrícola y pecuario y 13 % restante lo ocupa la superficie precipitation and the drained area are included, it produces del poblado de Tecolotlán (Cuadro 3). an average runoff volume of 0.83, 0.65 and 2.29 Mm3 year-1.

Cuadro 3. Tipo de vegetación por densidad de cobertura (%) y otros usos del suelo por microcuenca. MRC MRSR MAC Tipo de vegetación y otros usos del suelo Sup. (ha) Sup. (%) Sup. (ha) Sup. (%) Sup. (ha) Sup. (%) Bosque cobertura < a 25 % 63.5 4 52.5 4 48.9 2 Bosque cobertura 25 al 50 % 311.7 20 36.5 2 150.8 8 Bosque cobertura 50 al 75 % 8.5 1 0.5 0 31.4 2 Bosque cobertura > a 75 % 1152.0 73 1278.7 86 353.1 18 Camino 13.9 1 7.9 1 7.1 0 Cultivo 8.3 1 40.2 3 1023.6 52 Pastizal cobertura < a 50 % 12.2 1 61.2 4 26. 9 1 Pastizal cobertura 50 al 75 % 1.0 0 7.9 1 - - Pastizal cobertura > a 75 % 0.9 0 - - 68.9 4 Zona urbana - - 0.2 0 246.5 13 Área desprovista de vegetación 4.5 0 1.2 0 - - Total 1576.6 1486.9 1957.1 MRC= río La Campana; MRSR= río Santa Rosa; MAC= arroyo Corralitos; Sup. = superficie.

Table 3. Type of vegetation by cover density (%) and other land uses by microbasin. MRC MRSR MAC Type of vegetation and other land uses Sup. (ha) Sup. (%) Sup. (ha) Sup. (%) Sup. (ha) Sup. (%) Forest cover <25 % 63.5 4 52.5 4 48.9 2 Forest cover 25 to 50 % 311.7 20 36.5 2 150.8 8 Forest cover 50 to 75 % 8.5 1 0.5 0 31.4 2 Forest cover >75 % 1152.0 73 1278.7 86 353.1 18 Road 13.9 1 7.9 1 7.1 0 Crop 8.3 1 40.2 3 1023.6 52 Grassland cover <50 % 12.2 1 61.2 4 26. 9 1 Grassland cover 50 to 75 % 1.0 0 7.9 1 - - Grassland cover >75 % 0.9 0 - - 68.9 4 Urban Zone - - 0.2 0 246.5 13 Area without vegetation 4.5 0 1.2 0 - - Total 1576.6 1486.9 1957.1 MRC = La Campana river; MRSR= Santa Rosa river; MAC= Corralitos stream; Sup. = surface

191 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La capacidad de captación natural de agua de lluvia Figure 2 shows the runoff zones in a range of five clases, starting depende directamente de la extensión de la microcuenca y from zero, which could be considered that of low runoff; the la precipitación promedio anual que en ésta se deposita; el zone of highest runoff of the La Campana river microbasin is coeficiente de disponibilidad de agua para la microcuenca located in the spot known as Cuatro Caminos (Four Roads), which del río La Campana se calculó en 13.9 Mm3año-1, Santa Rosa en is one of the most important intersections of the road net of the 13 Mm3año-1 y Corralitos en 16.4 Mm3año-1. Las microcuencas protected area. Its tree surroundings defines an open pine-oak son fuente de agua potable para la población de Tecolotlán, forest and a high undergrowth and humic cambisol soil type ya que suministran este recurso a sus habitantes para el uso degradation which is semipermeable and fine textured. Santa común, mientras que el arroyo de la microcuenca Corralitos Rosa river microbasin has a spot known as La Ciénega in its distribuye su agua proveniente de un manantial perenne a medium-high part, with a runoff range between 148.2 and algunas parcelas de uso agropecuario situadas en la parte 177.5 mm year-1; this spot is a humid and flat zone where there noroeste de la cabecera municipal. are water bodies; its phreatic level is horizontal and very close to the ground. This level is found in the saturation zone and when A las microcuencas de los ríos La Campana, Santa Rosa y it gets to the surface, runoff appears (Duque, 2003). arroyo Corralitos se les determinó un coeficiente de escurrimiento ponderado de 0.06, 0.05 y 0.14 (Cuadro 4); y al considerar la Leptosol is the type of soil that prevails in La Ciénaga, and precipitación y el área drenada, en volumen, se traduce en un it is hardened, shallow, permeable and of medium texture; escurrimiento medio de 0.83, 0.65 y 2.29 Mm3 año-1. however, when it is found in the underground water so close to the surface, the soil infiltration ability is surpassed, and, La Figura 2 muestra las zonas de escurrimiento en un consequently, it increases de runoff factor. The Corralitos stream intervalo de cinco clases, a partir de cero, la cual podría microbasin defines its greatest runoff area over Tecolotlán, the considerarse la clase como de bajo escurrimiento; la zona de greatest covered by infrastructure. La Campana, Santa Rosa mayor escurrimiento de la microcuenca del río La Campana and Corralitos microbasins revealed, by modeling, an average se sitúa en el paraje reconocido como Cuatro Caminos, es una de infiltration of rainfall water of 3 080, 2 935 and 1 821 m3 ha-1 las intersecciones más importantes de la red de caminos del (Table 4); Figure 3 shows the infiltration areas that occur inversely área protegida, su entorno arbóreo denota un bosque abierto to the runoff map; that is, that those of low runoff have the de pino – encino y una alta degradación del sotobosque y del greatest infiltration. suelo de tipo Cambisol húmico, semipermeable y de textura fina. La microcuenca del río Santa Rosa presenta en su parte media – alta Cruz et al. (2011) estimated the volumes of the hydrological un paraje, La Ciénega, con un intervalo de escurrimiento entre system of La Paz basin, in South Baja California, by using the 148.2 y 177.5 mm año-1; este paraje es una zona húmeda general equation of water balance applied to a Geographical y plana donde existe mantos de agua; su nivel freático es Information System (GIS); with climatic data of 25 years (1980- horizontal y muy cercano al suelo. Este nivel se localiza en la 2004) they generated models of precipitation, temperature, zona de saturación y cuando aflora a la superficie, surge evapotranspiration, runoff and reload. With a precipitation of la escorrentía (Duque, 2003). 410 M m 3 year-1 determined an average runoff of 15 Mm3 year-1 and of infiltration of 65 Mm3 year-1; the latter occurs in the El El suelo que predomina en La Ciénega es el Leptosol, se Novillo sub-basin, the main reload zone, which is due to the caracteriza por ser un suelo endurecido, poco profundo, Surface and is located over alluvial soil deposits, fractured permeable y de textura media; sin embargo al encontrarse intrusive igneous and intemperized rocks. As in the study of las aguas subterráneas tan cerca a la superficie, se supera la Cruz et al. (2011), there are several works that focus on the capacidad de infiltración del suelo y por ende aumenta el modeling of the hydrological basin system, at a small and big factor de escurrimiento. La microcuenca del arroyo Corralitos scale (Martínez, 2001; Treviño et al., 2002; Posner et al., 2003; delimita su área de mayor escurrimiento sobre el poblado de Tecolotlán, la mayor superficie cubierta por infraestructura. Las microcuencas La Campana, Santa Rosa y Corralitos arrojaron por modelación una capacidad de infiltración de agua de lluvia promedio de 3 080, 2 935 y 1 821 m3 ha-1 (Cuadro 4); la Figura 3 muestra las sitios de infiltración que ocurren de forma inversa al mapa de escurrimiento; esto es, que aquellos territorios de bajo escurrimiento son los de mayor infiltración.

Cruz et al. (2011) estimaron los volúmenes del sistema hidrológico de la cuenca de La Paz, Baja California Sur, al utilizar la ecuación general del balance hidrológico aplicada

192 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal... a un sistema de información geográfica (SIG); con datos Díaz et al., 2012; González et al., 2013; Suárez et al., 2013; climatológicos de 25 años (1980-2004) generaron modelos de Rivera et al., 2013); an outstanding aspect in them is that in precipitación, temperatura, evapotranspiración, escurrimiento y each physical space converge different phenomena and recarga. Con una precipitación de 410 Mm3 año-1 determinaron processes implied in the water-soil interaction. This complexity un escurrimiento promedio de 15 Mm3 año-1 y de infiltración de of processes suggests the need of assessment methods that 65 Mm3 año-1; esta última sucede en la subcuenca El Novillo, include description and go as far as the use of detailed and principal zona de recarga, debido al tamaño de su superficie y specific models of integrated and participative focus (FAO, 2000). ubicarse sobre depósitos de suelo aluvial, rocas ígneas intrusivas fracturadas e intemperizadas. Al igual que el trabajo de Cruz et Figure 4 interprets the network of natural streams, flow measurement al. (2011), son diversos los estudios enfocados a la modelación sites, catchments (dams and breaker), pipeline networks and water del sistema hidrológico en cuencas hidrográficas, a pequeña y distribution. The sum of the three microbasins flow yielded a total gran escala (Treviño et al., 2002; Posner et al., 2003; Díaz et al., flow of 2 527 L s-1 during the period from May 2012 to May 2012; González et al., 2013; Suárez et al., 2013; Rivera et al., 2013); 2013; the highest average monthly flow was recorded during un aspecto que destaca entre ellos es que en cada espacio August 2012 with 442.3 L s-1; on the contrary, the lowest runoff was físico confluyen diferentes fenómenos y procesos implicados en la presented in April 2013 to 71.1 L s-1 (Table 5). Once the rainstorm interacción tierra – agua. Esa complejidad de procesos sugiere started (June 2012), the Santa Rosa river watershed contributed la necesidad de métodos de evaluación que van desde la until November, more than 50 % of the flow, and, despite the floods descripción hasta el uso de modelos detallados y específicos de this river might have on other events not registered, the average enfoque integrado y participativo (FAO, 2000). expenditure remained constant (Table 5).

Cuadro 4. Valores de precipitación promedio anual, coeficiente de escurrimiento, evapotranspiración e infiltración por microcuenca. Río La Campana Valor PP (mm) CE (mm) ETR (mm) IN (mm) Mínimo 838.6 0.0 532.0 150.8 Máximo 899.2 177.1 544.3 355.9 Media 879.7 31.6 540.1 308.0 Desviación estándar 15.1 39.4 2.5 41.7 Río Santa Rosa Mínimo 838.5 0.0 531.2 148.7 Máximo 914.2 177.5 541.0 362.2 Media 876.4 45.3 537.6 293.5 Desviación estándar 21.9 42.2 2.7 53.0 Arroyo Corralitos Mínimo 825.8 0.0 527.6 120.6 Máximo 895.3 181.7 542.8 305.7 Media 836.2 123.0 531.1 182.1 Desviación estándar 10.0 44.6 2.7 48.4 PP= Precipitación pluvial media anual; CE= Coeficiente de escurrimiento; ETR= Evapotranspiración; IN= Infiltración neta.

193 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Table 4. Annual average precipitation values, runoff coefficient, evapotranspitration and infiltration by microbasin. Value La Campana river PP (mm) CE (mm) ETR (mm) IN (mm) Minimum 838.6 0.0 532.0 150.8 Maximum 899.2 177.1 544.3 355.9 Mean 879.7 31.6 540.1 308.0 Standard deviation 15.1 39.4 2.5 41.7 Santa Rosa river Minimum 838.5 0.0 531.2 148.7 Maximum 914.2 177.5 541.0 362.2 Mean 876.4 45.3 537.6 293.5 Standard deviation 21.9 42.2 2.7 53.0 Corralitos stream Minimum 825.8 0.0 527.6 120.6 Maximum 895.3 181.7 542.8 305.7 Mean 836.2 123.0 531.1 182.1 Standard deviation 10.0 44.6 2.7 48.4 PP= Annual average precipitation; CE= Runoff coefficient; ETR= Evapotranspiration; IN= Net infiltration

Figura 2. Intervalo de escurrimiento promedio anual (mm) de las microcuencas de los ríos La Campana, Santa Rosa y arroyo Corralitos del área protegida Sierra de Quila y zona de influencia. Figure 2. Annual average runoff interval (mm) of the La Campana, Santa Rosa rivers and Corralitos stream microbasins of Sierra de Quila protected area and zone of influence.

194 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

Figura 3. Intervalo de infiltración promedio anual (mm) de las microcuencas de los ríos La Campana, Santa Rosa y arroyo Corralitos del área protegida Sierra de Quila y zona de influencia. Figure 3. Annual average infiltration interval (mm) of the La Campana, Santa Rosa rivers and Corralitos stream microbasins of Sierra de Quila protected area and zone of influence.

La Figura 4 interpreta la red de corrientes naturales, sitios The two microbasins that nourish the deposits of Tecolotlán (S9) de medición de caudal, zonas de captación (represas y are the microbasin of La Campana river (S3) that contributed, rompedoras), redes de canalización y distribución de agua. La only during the rainy season (June to September) an average of suma del caudal de las tres microcuencas arrojó un flujo total de 133.6 L s-1; while that of Santa Rosa river averaged 171.6 L s-1. 2 527 L s-1 durante el período de mayo de 2012 a mayo de 2013; el flujo promedio mensual más alto se registró durante agosto de The stream of the Corralitos microbasin (S7) had the lowest 2012 con 442.3 L s-1; por el contrario, el escurrimiento más bajo contribution; it is born from a spring located in the middle of se presentó en abril de 2013 con 71.1 L s-1 (Cuadro 5). Una vez the southern flank of Cerrito Verde. It is worth noting that the iniciado el temporal de lluvia (junio de 2012), la microcuenca del río flow of the river of this microbasin has been changed into a Santa Rosa aportó hasta el mes de noviembre más de 50 % perpendicular natural flow, in order to conduct water to an del caudal, y, a pesar de las crecidas que este río pudo tener agriculture and livestock zone; the channel supplies two sides, after en otros eventos no registrados mantuvo un gasto promedio which, the exceeding water is infiltrated. Its average expense was constante (Cuadro 5). 15 . 5 L s -1 and was constant from August 2012 to April 2013 (Table 5 and Figure 5); in May, period of low water, a recovery in Las dos microcuencas que abastecen el depósito del the average flow of the microbasins was recorded, since 2013 poblado de Tecolotlán (S9) son la microcuenca del río La was the most rainy year since 1941, in spite of being the two Campana (S3) que aportó, solo durante el período de lluvias previous as the driest years. Jalisco occupied the fifth place (junio – septiembre), un promedio de133.6 L s-1; mientras que la as the most humid states (CNA, 2013); at the center-west of del río Santa Rosa (S5 y S6) promedió 171.6 L s-1. the country, in January there were intense rains, while in the following months there were intermittent with some strong El arroyo de la microcuenca Corralitos (S7) fue el de menor rains at the end of May (Figure 5). Another connotation is the aporte; el arroyo nace de un manantial ubicado en la parte “exceeding” volume by microbasin determined in regard to

195 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 4. Red de caudales naturales, sitios de medición de gasto, redes de canalización y distribución del agua proveniente de las microcuencas de los ríos La Campana y Santa Rosa y arroyo Corralitos del área protegida Sierra de Quila, estado de Jalisco. Figure 4. Natural flow network, expense measurement sites, pipeline networks and water distribution that comes from the microbasins of the La Campana and Santa Rosa rivers and Corralitos stream microbasins of the protected area of Sierra de Quila, Jalisco state. media del flanco sur del Cerrito Verde. Cabe mencionar que the total average expense registered in site 8 (S8) – Casco I (main el cauce del río de esta microcuenca ha sido modificado en un flow and intersection of currents of the three microbasins), and canal perpendicular a su cauce natural, con el fin de distribuir el the difference of expense with respect to the monthly subtotal agua a una zona de uso agrícola y pecuario; el canal abastece by microbasin, which is attributed to the diversion of water dos bordos y posterior a estos, el agua excedente se infiltra. El for the supply to the population, superficial retention among gasto promedio anual de este arroyo fue de 15.5 L s-1 y su gasto other factors that are involved in the water cycle (Table 5). fue constante del mes de agosto de 2012 a abril de 2013 (Cuadro 5 y Figura 5); en mayo, temporada de estiaje, se registró Figure 6 shows the percent relation of the average monthly un repunte en el caudal promedio de las microcuencas debido a captures from sites 3 (Represa La Campana), S5 (Puerta que 2013 fue el cuarto año más lluvioso desde 1941, a pesar de que Colorada) and S6 (El Zapote) which provide the water deposit to los dos años anteriores fueron de los más secos. Jalisco ocupó el Tecolotlán town, with a storage capacity of 297 m3 (297 000 L). Such quinto lugar de los estados más húmedos (CNA, 2013); en deposit received an annual average of 26 L s-1 (17 %) of the total el centro-occidente del país, en enero se registraron lluvias expense that produced La Campana and Santa Rosa rivers; intensas, mientras que en los siguientes meses ocurrieron during July and August (intense rain period), it only captured 9 % precipitaciones intermitentes con algunas lluvias fuertes al final (35.2 L s-1) of the total expense, a situation that even exceeded de mayo (Figura 5). Otra connotación es el volumen “excedente” the its storage capacity and, consequently, loss of water by spill. por microcuenca calculado en relación con el gasto promedio During the drought time, the deposit demanded in May total registrado en el sitio 8 (S8) – Casco I (caudal principal and June of 2012, 34 and 45 %; in April 2013, 35 % of the e intersección de las corrientes de las tres microcuencas), y recorded expense (Figure 6). la diferencia del gasto con respecto al subtotal mensual por microcuenca, lo anterior se atribuye al desvío de agua para el abastecimiento a la población, retención superficial, entre otros factores que intervienen en el ciclo hidrológico (Cuadro 5).

196 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

Cuadro 5. Caudal natural promedio mensual y distribución relativa (%) por microcuenca. Caudal Caudal (L s-1) Distribución (%) Año Mes Subtotal (L s-1) MRC MRSR MAC MRC MRSR MAC Total S8-Casco I Mayo 64.6 30.0 1.4 96.0 67.3 31.2 1.5 100 17.9

Junio 34.7 57.7 8.8 101.2 34.3 57.0 8.7 100 104.2

Julio 197.9 210.4 9.9 418.2 47.3 50.3 2.4 100 528.7

Agosto 180.8 247.1 14.3 442.3 40.9 55.9 3.2 100 320.5 2012 Septiembre 121.7 171.1 13.6 306.4 39.7 55.8 4.4 100 155.9

Octubre 94.0 115.4 16.4 225.8 41.6 51.1 7.3 100 49.9 Noviembre 57.3 99.3 13.5 170.0 33.7 58.4 7.9 100 16.8

Diciembre 57.6 93.2 15.4 166.2 34.7 56.1 9.3 100 9.2 Enero 56.5 80.7 14.8 152.0 37.2 53.1 9.7 100 10.4 Febrero 68.2 73.9 14.2 156.3 43.7 47.3 9.1 100 7.1 2013 Marzo 51.5 48.8 15.1 115.4 44.6 42.3 13.1 100 3.6 Abril 34.7 23.8 15.9 74.4 46.6 32.0 21.4 100 0.0 Mayo 38.0 31.9 32.5 102.4 37.1 31.2 31.7 100 0.0 Total 1057.6 1283.2 185.9 2526.7 1224.2 MRC= río La Campana; MRSR= río Santa Rosa; MAC= arroyo Corralitos.

Table 5. Average monthly natural flow and relative distribution (%) by microbasin. Flow (L s-1) Distribution (%) Flow (L s-1) Year Month Subtotal MRC MRSR MAC MRC MRSR MAC Total S8-Casco I May 64.6 30.0 1.4 96.0 67.3 31.2 1.5 100 17.9 June 34.7 57.7 8.8 101.2 34.3 57.0 8.7 100 104.2 July 197.9 210.4 9.9 418.2 47.3 50.3 2.4 100 528.7 August 180.8 247.1 14.3 442.3 40.9 55.9 3.2 100 320.5 2012 September 121.7 171.1 13.6 306.4 39.7 55.8 4.4 100 155.9 October 94.0 115.4 16.4 225.8 41.6 51.1 7.3 100 49.9 November 57.3 99.3 13.5 170.0 33.7 58.4 7.9 100 16.8 December 57.6 93.2 15.4 166.2 34.7 56.1 9.3 100 9.2 January 56.5 80.7 14.8 152.0 37.2 53.1 9.7 100 10.4 February 68.2 73.9 14.2 156.3 43.7 47.3 9.1 100 7.1 2013 March 51.5 48.8 15.1 115.4 44.6 42.3 13.1 100 3.6 April 34.7 23.8 15.9 74.4 46.6 32.0 21.4 100 0.0 May 38.0 31.9 32.5 102.4 37.1 31.2 31.7 100 0.0 Total 1057.6 1283.2 185.9 2526.7 1224.2

197 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 5. Gasto promedio de las microcuencas La Campana, Santa Rosa y Corralitos del área protegida Sierra de Quila y zona de influencia. Figure 5. Average expense of La Campana, Santa Rosa and Corralitos microbasins of Sierra de Quila protected area and its zone of influence.

MRC = La Campana river; MRSR= Santa Rosa river; MAC= Corralitos stream; One of the natural water sources of greatest acknowledgement Sup. = surface that emerges from the ground in Sierra de Quila is La Ciénega La Figura 6 muestra la relación porcentual del gasto spring that appears at 2 100 masl in a permanent way promedio mensual captado de los sitios S3 (Represa La from an underground course that comes from the high part Campana), S5 (Puerta Colorada) y S6 (El Zapote), mismas que of El Huehuenton hill, at 2 560 masl; together with two ephemeral suministran el depósito de agua del poblado de Tecolotlán, springs, Los Guayabos and La Fragua, it makes up Santa Rosa con capacidad de almacenamiento de 297 m3 (297 000 L). river. The average water volume that drained from May 2012 Este depósito recibió un promedio anual de 26 L s-1 (17 %) del to May 2013 was 57.4 L s-1 (Figure 7), which can be classified as total del gasto que generaron los ríos La Campana y Santa Rosa; of third magnitude (between 28 and 280 L s-1) (Meinzar, 1923), in a durante julio y agosto (período de lluvia intensa), solo se captó 9 % range from one to eight; while the spring that supplies Corralitos (35.2 L s-1) del gasto total por mes, situación que incluso llegó a brook recorded an annual average expense of 14.3 L s-1, becoming superar la capacidad de almacenamiento del depósito y, por thus classified as of fourth magnitude (between 6.3 and 28 L s-1); consecuencia, hubo pérdida de agua por derrame. Durante in contrast, La Campana river and Betania spring showed a el tiempo de estiaje, la demanda en mayo y junio de 2012 clear fluctuation that is influenced by precipitation, since they fue de 34 y 45 %; en abril de 2013, 35 % del gasto registrado reach their highest maximum values during summer, a fact that (Figure 6). suggests that they are related to the rain regime and minimal values during the drought season (Figure 7). Una de las fuentes naturales de agua de mayor reconocimiento que brota de la tierra en la Sierra de Quila es el manantial La Ciénega que emerge a los 2 100 msnm de manera perenne de un curso subterráneo que proviene de la parte alta del cerro El Huehuénton, a los 2 560 m; junto a dos afloramientos efímeros, los arroyos Los Guayabos y La Fragua, conforma al río Santa Rosa. El volumen promedio de agua que descargó de mayo de 2012 a mayo de 2013 fue de 57.4 L s-1 (Figura 7), el cual puede ser categorizado como de tercera magnitud (entre 28 y 280 L s-1) (Meinzar, 1923), en

198 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

Figura 6. Relación porcentual del gasto de agua que percibe el depósito del poblado de Tecolotlán proveniente de los ríos La Campana (MRC) y Santa Rosa (MRSR) del área protegida Sierra de Quila, estado de Jalisco. Figure 6. Percent relation of the water expense that Tecolotlan’s deposit receives and that comes from La Campana (MRC) and Santa Rosa (MRSR) rivers of Sierra de Quila protected area, Jalisco state.

Figura 7. Gasto promedio anual (2012-2013) del caudal del río La Campana y el arroyo Betania en contraste con el aporte de los manantiales La Ciénega y arroyo Corralitos del área protegida Sierra de Quila, estado de Jalisco. Figure 7. Annual average expense (2012-2013) of La Campana river and Betania spring in contrast to the income from La Ciénaga springs and Corrallitos brook from the Sierra de Quila protected area at Jalisco state

199 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 un intervalo de uno a ocho; mientras que el manantial que CONCLUSIONS provee al arroyo Corralitos registró un gasto promedio anual de -1 14. L s , y estaría clasificado como de cuarta magnitud (entre 6.3 The annual average balance had a similar behavior in both -1 y 28 L s ); en contraste, el del río La Campana y el arroyo Betania microbasins of the upper part and of the meseta of Sierra de presentaron una marcada fluctuación que es influenciada por Quila; on the one side, the total rain water that they capture, in la precipitación, ya que alcanzan sus valores máximos durante La Campana river microbasin, 61.4 % evaporates, 3.6 % runsoff el verano, lo que supone que están relacionados con el régimen and 35 % infiltrates; while, in that of Santa Rosa river the de lluvia, y mínimos durante la temporada de secas (Figura 7). following respective values occur: 61.3 %, 5.2 % and 33.5 %; on the opposite, in the low part, which belongs to the Tecolotlán CONCLUSIONES valley, the Corralitos stream microbasin recorded 63.5 % of evaporation, 14.7 % runoff and 21.8 % infiltrates. El balance hídrico promedio anual tuvo un comportamiento similar en las dos microcuencas de la parte alta y en la meseta de la The geographic modeling of infiltration allowed not only Sierra de Quila; por un lado, del total de agua de lluvia que captan, en to define the potential reload zones, but also those of lower la microcuenca del río La Campana se evapora 61.4 %, se escurre 3.6 % water infiltration range; for both cases, it is suggested to assess y se infiltra 35 %; mientras que en la del río Santa Rosa se presentan the resources in situ and to carry out management actions. los siguientes valores respectivos: 61.3 %, 5.2 % y 33.5 %; por el contrario, en la parte baja, que corresponde a la zona The springs that give birth to the rivers of the microbasins are del valle de Tecolotlán, la microcuenca del arroyo Corralitos found in the potentially favorable zones to nourish the water reload registró 63.5 % de evaporación, 14.7 % de escurrimiento y solo areas, which makes it convenient to improve the forest-water link as 21.8 % de infiltración. to guarantee the sustainability of the resource.

El modelaje geográfico de la infiltración permitió no sólo definir The annual average flow recorded in the Tecolotlán deposit, -1 las zonas potenciales de recarga, sino también aquellas was 26 L s ; 17 % of the total that comes from the La Campana de menor intervalo de infiltración de agua; para ambos casos, se and Santa Rosa microbasins. During the drought season, -1 -1 sugiere evaluar los recursos in situ y realizar acciones de manejo. the average flow was 21 L s , and in the rainy season, 33.5 L s , amount which overflows the storage capacity of the deposits. Los manantiales que dan origen a los ríos de las microcuencas se localizan en zonas potencialmente propicias para alimentar In general, the town pipeline network, capture, concentration áreas de recarga hídrica, por lo que es conveniente mejorar el and water distribution infrastructure is inefficient and inadequate, vínculo hidrológico-forestal a fin de garantizar la sostenibilidad which makes it mandatory to carry on an improvement of del recurso. the water services.

El flujo promedio anual registrado en el depósito de Tecolotlán It is necessary to apply a participative strategy among the fue de 26 L s-1; esto es, 17 % del total que proviene de las municipal authority, the administration actors and the users microcuencas La Campana y Santa Rosa. Durante la época of the natural protected area, as well as with the inhabitants of de estiaje, el caudal promedió 21 L s-1, y en la época de Tecolotlán, in order to put together synergic actions and to foster lluvias, 33.5 L s-1, cantidad de agua, esta última, que supera la social, environmental and paperwork to correctly manage and capacidad de almacenamiento de los depósitos. protect the hydrological component of the region.

En general, la infraestructura de la red de canalización, captura, concentración y distribución del agua al poblado es deficiente e inadecuada, por lo que es inexcusable aplicarle mejoras.

Es necesario implementar una estrategia participativa entre la autoridad municipal, los responsables administrativos y los usuarios del área natural protegida así como con los habitantes del poblado de Tecolotlán para unir sinergias e impulsar procesos sociales, ambientales y de gestión para manejar y proteger correctamente el componente hidrológico de la región.

200 Villavicencio et al., Infiltración de agua y medición del caudal...

AGRADECIMIENTOS ACKNOWLEDGEMENTS

El proyecto fue financiado por la Universidad de Guadalajara con recursos This Project was sponsored by the Universidad de Guadalajara with the P3E2012-136814 y P3E2013-218282 y por el Comité Regional de Protección, P3E2012-136814 and P3E2013-218282 resources and to the Regional Promoción y Fomento de los Recursos Naturales de la Sierra de Quila, A. C Committee of Protection, Promotion and Foster of the Natural Resources of (POA-2012). Los autores desean expresar su reconocimiento al Ing. Alejandro Sierra de Quila, A. C (POA-2012). To Ing. Alejandro López Vázquez, Director López Vázquez, Director del área natural protegida; al Ayuntamiento de of the natural protected area; to Tecolotlan’s city council for the 2012-2015 Tecolotlán período 2012-2015, a la Mesa Directiva y Miembros del period; to the Board of Directors and Members of Tecolotlán Ejido for the Ejido de Tecolotlán por las facilidades brindadas en la realización de este estudio. facilities they provided to carry out this study. To Mr. Ernesto Hernández Al Sr. Ernesto Hernández Preciado, de la Unidad de Servicios Generales del Preciado, of the General Services Unity of Tecolotlán’s city council and to all his ayuntamiento de Tecolotlán y a todo su grupo de trabajo, por cedernos su group of work for their time and help during the water records in the collection tiempo y colaboración durante los registros de agua en las cajas de captación boxes and deposits. An to all the crew of Sierra de Quila Regional Committee y depósitos. A todos los brigadistas del Comité Regional de Sierra de Quila, for the support given to us during field work por el apoyo otorgado durante las estancias en campo. End of the English version

REFERENCIAS

Comisión Nacional del Agua (CNA). 2011. Normas oficiales mexicanas del Instituto Nacional de Ecología (INE). 2004. Análisis morfométrico de cuencas: sector agua. NOM-011-CNA-2000. http://www.cna.gob.mx (10 de caso de estudio del Parque Nacional Pico de Tancítaro. Gaceta enero de 2011). Ecológica. Instituto Nacional de Ecología. Méxcio, D.F. México. 47 Comisión Nacional del Agua (CNA). 2013. Reporte de Clima en México: p. http://www.inecc.gob.mx/descargas/cuencas/morfometria _ pico _ Reporte Anual 2013. 23 p. http://smn.cna.gob.mx/climatologia/ tancitaro.pdf (15 marzo de 2014) analisis/reporte/Anual2013.pdf (10 de marzo de 2014). Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática (INEGI). 1999a. Carta Cruz B., G. 2003. La cuenca como unidad de planeación ambiental. Seminario edafológica F13D73 Atengo, F13D74 Cocula, F13D83 Tecolotlán sobre instrumentos económicos para cuencas ambientales. y F13D884 Atemajac de Brizuela. Escala 1:50,000. México, D.F. Instituto Nacional de Ecología. Secretaría de Medio Ambiente y México. s/p. Recursos Naturales. Serie: Estudios. Núm. 4. pp. 7-11. Instituto Nacional de Estadística Geografía e Informática (INEGI). 1999b. Carta Cruz F., A., R. Vázquez G., J. Ramírez H., E. H. Nava S., E. Troyo D., J. Rivera R. topográfica F13D73 Atengo, F13D74 Cocula, F13D83 Tecolotlán y y J. E. Vega M. 2011. Precipitación y recarga en la cuenca de La F13D884 Atemajac de Brizuela. Escala 1:50,000. México, D.F. Paz, BCS, México. Universidad y Ciencia Trópico Húmedo 27(3): México. s/p. 251-263. Meinzar, O. E. 1923. The occurrence of ground water in the United States, with Díaz P., G., I. Sánchez C., R. A. Guajardo P., F. Barbosa M., M. Gómez C. a discussion of principles. U.S. Geol. Washington, DC. USA. Survey y J. M. Uribe E. 2012. Modelación espacial de la producción de Water – Supply Paper 489. 321 p. agua y escurrimiento superficial del agua de lluvia en la zona sur Posner, J., C. Bussink, R. J. Hijmans, R. Delgado, H. Willet, P. Zorogastúa y J. del estado de Puebla, México. Tecnología y Ciencias del Agua. de la Cruz. 2003. Priorizando áreas para la conservación de la Número especial TyCA-RETAC. 3:69-85. microcuenca La Encañada. Consorcio para el Desarrollo Sostenible Duque E., G. 2003. Aguas subterráneas. In: Manual de Geología para de la Ecorregión Andina (Condesan) Lima, Perú. Núm. 2. 29 p. Ingenieros. Universidad Nacional de Colombia. Manizales, Rivera B., J., B. H. Ruíz M., C. Patiño G., J. Velázquez A., G. Vargas R. y J. F. Santos Colombia. pp. 399-420. S. 2013. Creación de una base de datos geográfica de agua superficial Environmental Systems Research Institute (ESRI). 2008. ArcGIS 9.3. Environmental en la región hidrológica del río Santiago. In: Memorias del III Congreso Systems Research, Institute Inc. Redlands, CA. USA. s/p. Nacional de Manejo de Cuencas Hidrográficas. Morelia, Mich. Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO). 2000. FAO México. pp. 33-41. Electronic Workshop. Rome, Italy. http://www.fao.org/landandwater/ Ruíz J., A., A. I. González J., C. Anguiano J., V. Vizcaíno I., R. J. Alcanzar J., L. H. watershed/ (25 marzo de 2014). Flores E.y R. J. Regalado. R. 2004. Clasificación climática del estado Flores A., A., J. J. Reynoso D., L. Hernández L. y E. A. Suárez M. 2013. de Jalisco. INIFAP-CIRPAC. Ed. Conexión Gráfica. Guadalajara, Jal. Monocotiledóneas del área protegida Sierra de Quila, Jalisco, México. Libro Técnico Núm. 1. 178 p. México. Ibugana. 4: 39-58. http://ibugana.cucba.udg.mx (20 de Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH). 1993. Estudio de octubre de 2013). la flora y la fauna de la zona protectora forestal Sierra de Quila. García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen Subsecretaría Forestal y de la Fauna (SFF). México, D.F. México. para adaptarlo a las condiciones de la República Mexicana. 69 p. Instituto de Geografía – Universidad Nacional Autónoma de Suárez R., C. N., J. J. A. Fuentes J. y P. Zárate S. 2013. Implementación del México. México, D.F. México. 146 p. ordenamiento territorial comunitario; una estrategia González L. H., L. G. Arvizu C. y M. A. Domínguez C. 2013. Uso de herramientas participativa para el manejo de los recursos hídricos en el ejido informáticas para la caracterización geomorfológica de de Tumbisca, Michoacán. In: Memorias del III Congreso Nacional cuencas hidrográficas. In: Memorias del III Congreso Nacional de Manejo de Cuencas Hidrográficas. Morelia, Mich. México. pp. de Manejo de Cuencas Hidrográficas. Morelia, Mich. México. 107-116. pp. 3-14. Strahler, A. N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. Am. Flemming, M. J. and J. H. Doan. 2009. HEC-Geo HMS, Geospatial Hydrologic Geophys. Union Trans. 38: 913-920. Modeling Extension Version 4.2. US Army Corps of Engineers. Institute Treviño G., E., C. Muñoz, C. Cavazos C. y L. Barajas, L. 2002. Evaluación del for Water Resources. Hydrologic Engineering Center. Davis, CA. flujo hídrico superficial en la Sierra de San Carlos, Tamaulipas. USA. s/p. Ciencia UANL. 4: 525-530. Instituto Nacional de Bosques (INAB). 2005. Programa de investigación de hidrología forestal. Instituto Nacional de Bosques. Guatemala, Guatemala. 38 p.

201 ARTÍCULO / ARTICLE

RELACIONES ENTRE COMUNIDADES ARBÓREAS, SUELO Y EL GRADIENTE ALTITUDINAL EN EL VOLCÁN DE TEQUILA, JALISCO RELATIONS AMONG TREE COMMUNITIES, SOIL AND THE ALTITUDINAL GRADIENT IN THE TEQUILA VOLCANO, JALISCO STATE

Francisco Martín Huerta Martínez1, Julia Edith Briones Tirado1, Cecilia Neri Luna1, Alejandro Muñoz Urías1 y Verónica C. Rosas Espinoza1

RESUMEN

Los estudios cuantitativos acerca de la vegetación en México se han centrado en bosques tropicales y mesófilos de montaña; comparativamente, los existentes sobre bosques templados son relativamente escasos. Muchos se han enfocado a describir la luz como fuerza directriz en la repartición de recursos entre las especies; sin embargo, algunos como los nutrimentos del suelo han recibido menos atención. En el presente trabajo se describe la estructura de las comunidades arbóreas de un bosque templado a lo largo de un gradiente altitudinal en el Volcán de Tequila, Jalisco; el análisis se hizo en función de la diversidad a y β, así como las relaciones con variables de suelo, mediante técnicas de ordenación, que explicaron 97 % de la variación total; las variables más importantes fueron altitud, contenido de arcilla, potasio, pH, conductividad eléctrica, nitritos, arena, nitrógeno, fósforo y calcio. La riqueza de árboles presentó una respuesta unimodal con respecto a la altitud, con un valor máximo de 2 000 a 2 350 m. Finalmente, la mayor tasa de recambio de especies ocurre entre los sitios de mayor altitud con los de menor (1.0). En el Volcán de Tequila se tiene una diferenciación de nicho entre las especies, el cual es ocasionado por la repartición de recursos edáficos a lo largo del gradiente altitudinal, el cual se reconoce como el principal mecanismo que mantiene la diversidad arbórea en la porción templada del área de estudio.

Pa l a b ra s cl a v e : Diversidad a, diversidad β, estructura, ordenación, suelo, vegetación arbórea.

ABSTRACT

Quantitative studies about vegetation in Mexico have focused on tropical and cloud mountain forests, compared to which those of temperate forests are relatively scarce. Many have described light as a directing force in the distribution of resources among species; however, some such as soil nutriments have received less attention. In this paper is described the community structure of a mild-weather forest community along an altitudinal gradient of Tequila Volcano, in the state of Jalisco; the analysis was made according the a andβ diversity, as well as soil variables relationships by ordination techniques, that explained 97 % of total variation; the most important variables were altitude, clay content, potassium, pH, electric conductivity, nitrites, sand, nitrogen, phosphorous and calcium. Tree richness showed a unimodal response in regard to altitude, with a maximum value between 2 000 a 2 350 m asl. Finally, the greatest species turnover rate occurs between the places with the highest altitude and those of the lowest (1.0). In Tequila Volcano there is a niche differentiation among species, which is due to the distribution of edaphic resources along the altitude gradient, which is acknowledged as the major mechanism that keeps the tree diversity in the temperate portion of the study area.

Key words:a diversity,β diversity, structure, ordination, soil, tree vegetation Fecha de recepción/date of receipt: 30 de abril de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 25 de junio de 2014. 1 Departamento de Ecología. Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected] Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

Los estudios acerca de la estructura cuantitativa de la vegetación Studies about the quantitative structure of vegetation in Mexico en México se han centrado, de forma importante, en bosques have centered, mainly, on tropical and cloud mountain forests tropicales y mesófilos de montaña (Vázquez y Givnish, 1998; (Vázquez and Givnish, 1998; Vázquez and Givnish, 2000; Vázquez y Givnish, 2000; Vargas et al., 2005), mientras que las Vargas et al., 2010), while research on mild-weather forests are investigaciones en bosques templados son relativamente relatively scarce (Zacarías et al., 2011). In general, ecological escasas (Zacarías et al., 2011). En general, los trabajos ecológicos works have focused in the determination if species have se han enfocado en determinar si las especies están specialized in the distribution of the habitat or as the result especializadas en el reparto del hábitat, o si su distribución es el of stochastic processes (Brokaw and Busing, 2000; Hubbell, resultado de procesos estocásticos (Brokaw y Busing, 2000; 2001). In the first case, many analyze the influence of light Hubbell, 2001). En el primer caso, muchos analizan la influencia gradients (Capers et al., 2005; Iriarte and Chazdon, 2005; de los gradientes de luz (Capers et al., 2005; Iriarte y Chazdon, Gouvenain et al., 2007), as directing force in the spatial 2005; Gouvenain et al., 2007) como fuerza directriz en la display of resources among species; however, other factors disposición espacial de recursos entre las especies; sin embargo, as soil nutrients have received less attention. In this regard, otros factores como los nutrimentos del suelo han recibido menor only Nieves et al. (2009) deal with environmental gradients in atención. Al respecto, solo Nieves et al. (2009) abordan temperate forests of Mexico by edaphic explanatory variables gradientes ambientales en bosques templados de México, mediante variables edáficas explicativas. The actual research on forest ecology or vegetation in temperate ecosystems, at the national level have diverse Las investigaciones existentes sobre ecología forestal o de la approaches; some estimate diversity and make an ecological vegetación en ecosistemas templados, a nivel nacional, tienen description in different types of forests (Encina et al., 2007); others diversos formas de aproximación; algunas estiman la diversidad analyze the floristic composition (García et al., 2008; Encina y hacen una caracterización ecológica de distintos tipos de et al., 2008), and even, as Zacarías and Del Castillo (2010) bosques (Encina et al., 2007); otras analizan la composición describe the types of vegetation and the possible implications florística (García et al., 2008; Encina et al., 2008), e incluso, como of global warming. According to Zavala (1998) there is still es el caso de Zacarías y Del Castillo (2010), describen los tipos pending to document the predominance of some taxa; for de vegetación y las posibles implicaciones del calentamiento example, in the case of the Quercus genus, to know if they have a global. De acuerdo con Zavala (1998) hace falta documentar geographic and ecological similar distribution, or if they are el predominio de ciertos taxa; por ejemplo, del género Quercus, excluding according to habitat or another of its conditions. conocer si estos se distribuyen geográfica y ecológicamente de manera similar, o si son excluyentes de acuerdo con el hábitat o The objectives of the actual work were to know the soil alguna de sus condiciones. variables that relate to the structure of the tree communities along an altitudinal gradient, as well as to know the a and β Los objetivos del presente trabajo fueron conocer las diversity patterns. variables de suelo que se relacionan con la estructura de las comunidades arbóreas a lo largo de un gradiente altitudinal, así como los patrones de diversidad y . MATERIALS AND METHODS

MATERIALES Y MÉTODOS Study area

The Tequila Volcano is located at the Tequila municipality, at the Área de estudio central part of Jalisco state (Figure 1), between 20°45’ - 20°49’N and 103°48’ - 103°54’ W. It has an altitudinal gradient from El Volcán de Tequila se localiza en el municipio Tequila, en 1 140 to 2 920 m and the type of dominant soils are Chromic la porción central del estado de Jalisco (Figura 1), entre los luvisol, Ortic luvisol and Eutric regosol (Reynoso, 2010); with a 20°45’ y 20°49’ N y los 103°48’ y 103°54’ O. Su gradiente C(w) climate, the mean annual temperature varies from 10 to altitudinal abarca de 1 140 a 2 920 m y el tipo de suelo 20 °C in the mild-weather part of the volcano, while in the low dominante corresponde a Luvisol crómico, Luvisol órtico y part, the climate is Aw(w), with an average annual temperature Regosol eútrico (Reynoso, 2010); con un tipo de clima C(w), from 17 to 27 °C. In general terms, annual precipitation varies from la temperatura media anual oscila de 10 a 20 °C en la porción 800 to 1 000 mm, and the most humid period occurs in super templada del volcán; mientras en la parte baja, el clima es (from June to October). Aw(w), con una temperatura promedio anual de 17 a 27 °C. En términos generales, la precipitación anual varía de 800 a

203 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

1 000 mm, y el período más húmedo ocurre en el verano (de The types of vegetation belong to Subtropical Scrub (1 140- junio a octubre). 1 250 m asl), Juniperus Forest (1 250-1 380 m asl), Oak Forest (1 380-1 500 m asl), Oak-Pine Forest (1 500-2 340 m Los tipos de vegetación corresponden al Matorral asl); there is another Oak Forest (2 400-2 920 m asl), Cloud Subtropical (1 140-1250 msnm), Bosque de Juniperus (1 250- Mountain Forest (2 000-2 450 masl) and in the highest part, 1 380 msnm), Bosque de Encino (1 380-1 500 msnm), Bosque at 2 920 m asl, the Cupressus forest grows (Reynoso, 2010). de Encino-Pino (1 500-2 340 msnm); existe otro Bosque de Encino (2 400-2 920 msnm), Bosque Mesófilo de Montaña (2 000- 2 450 msnm) y en la porción más elevada, a los 2 920 msnm, se desarrolla el bosque de Cupressus (Reynoso, 2010).

Muestreos de vegetación

Se ubicaron 20 sitios de muestreo con una separación promedio de 80 msnm (±10 m) a lo largo de un gradiente altitudinal que va de 1 420 a 2 918 m, que corresponde a la porción templada del Volcán. En cada sitio, se establecieron, de manera aleatoria, tres parcelas circulares de 500 m2 (12.61 m de radio), dentro de las cuales fueron identificadas las especies forestales presentes; a todos los árboles se les midió el diámetro a la altura del pecho (DAP) y solo se registraron aquellos con un DAP mayor a 7 cm, de los cuales se anotó la especie (Bautista Figura 1. Ubicación geográfica del Volcán de Tequila, Jalisco. et al., 2004). Figure 1. Geographic location of Tequila Volcano, Jalisco.

Variables ambientales Vegetation sampling

Se obtuvo la altitud con un altímetro Thommen. Posteriormente, Twenty sampling sites were located with an 80 m asl (±10 m) en cada una de las parcelas circulares se midió la profundidad average separation between them along an altitudinal de la hojarasca y del mantillo, se tomó una muestra de suelo gradient from 1 420 to 2 918 m, which belongs to the temperate (n=60) y se etiquetó para su traslado al Laboratorio de part of the Volcano. In each site, were established at random, Evolución de Sistemas Ecológicos, del Centro Universitario three circular plots of 500 m2 (12.61 m of radial distance). The tree de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de species at the site were identified; and in all the trees were measured Guadalajara. El material edáfico se secó a temperatura the diameter at breast height (BHD), and only those over 7 cm ambiente (sin exponer al sol), se molió y se pasó por un were noted and their species determined (Bautista et al., 2004). tamiz Daigger de 2.00 mm de apertura de malla. Se pesaron 250 g de cada muestra con una balanza Pioneer, Ohaus y se Environmental variables colocó en una bolsa de plástico etiquetada. Las muestras fueron enviadas al Laboratorio de Fertilidad de Suelos del Colegio Altitude was registered with a Thommen altimeter. Later, in de Postgraduados, Campus Montecillo donde se realizaron each one of the circular plots the depth of litter and mould was las siguientes determinaciones: textura en porcentaje de measured and a soil sample was taken (n=60) and was labeled arena, limo y arcilla; pH mediante la relación 1:2, suelo: agua to be taken to the laboratory (Laboratorio de Evolución de destilada; conductividad eléctrica (CE), 1:5 en agua destilada; Sistemas Ecológicos, del Centro Universitario de Ciencias capacidad de intercambio catiónico (CIC), con el método de Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de Guadalajara). acetato de amonio pH 7.0 1N; nitrógeno (N) total (%), por el The edaphic matter was dried at room temperature (without método de Kjeldahl; N-NO y N-NH en KCl 2N; fósforo (P), 3 4 exposure to sunlight); it was crushed and bolted through a 2.00 con el método de Olsen et al. (1954); cationes intercambiables, mm Diagger sieve. 250 g of each simple were weighted with a Potasio (K), Calcio (Ca), Magnesio (Mg), en NH OAC 1N pH 4 Pioneer, Ohaus balance and they were put into a labeled plastic 7.0; y Aluminio (Al) en H (acidez) intercambiable. bag. The samples were taken to another laboratory (Laboratorio de Fertilidad de Suelos del Colegio de Postgraduados, Campus Análisis de datos Montecillo) where the following tests were applied: texture in percent of sand, lime and clay; pH by the 1:2ratio, soil: distilled Con la finalidad de conocer las relaciones entre la comunidad water; electric conductivity (CE), 1:5 in distilled water; cationic arbórea y el ambiente, todos los datos tanto de campo como interchange capacity (CIC), with the pH 7.0 1N ammonium

204 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo... de laboratorio se incorporaron a un análisis de gradiente acetate method; total nitrogen (N) (%), by the Kjeldahl method; indirecto con el programa de cálculo PC ORD (v5) (McCune y N-NO3 and N-NH4 in KCl 2N; phosphorous (P), with the Olsen Mefford, 2006). Se realizó una ordenación de Bray-Curtis et al. (1954) method; interchangeable cations, Potassium (K),

(OBC), debido a que es una técnica robusta en la recuperación Calcium (Ca), Magnesium (Mg), in NH4OAC 1N pH 7.0; and de información referente a gradientes ambientales (Mc Cune Aluminium (Al) in interchangeable H (acidity). y Grace, 2000). Data analysis Posteriormente, se estimó la diversidad de cada sitio mediante el Índice de Simpson: In order to know the relationship between the tree community and the environment, all the field data as well as those from the laboratory were included and an indirect gradient analysis Donde: by using the PC ORD (v5) calculus program (McCune and D= Índice de dominancia, por tanto, 1-D= Índice de Mefford, 2006). A Bray-Curtis (OBC) ordination was made, Diversidad de Simpson since it is strong technique to recover information referring to Pi= Proporción de la especie i en la muestra environmental gradients (Mc Cune and Grace, 2000).

Se llevó a cabo un análisis de correlación con los datos de Later, the a diversity of each site by the Simpson Index was diversidad, riqueza y equidad contra las variables ambientales determined by: para todos los sitios. Después, se estimó la diversidad β con el Índice de Wilson y Schmida, para conocer la tasa de recambio de especies a lo largo del gradiente altitudinal (Magurran, 2004). Where: D= Dominance index, therefore, 1-D= Simpson Diversity Index Pi= Proportion of the i species in the sample Donde: β= Diversidad beta A correlation analysis was carried out with the diversity, a= Número total de especies comunes en ambas richness and equity data against the environmental variables comunidades for all sites. Later, the β diversity was estimated by the Wilson b= Número total de especies que ocurren en la and Schmida Index in order to know the recharge rate of comunidad adyacente pero no en la focal species along the altitudinal gradient (Magurran, 2004). c= Número total de especies que ocurren en la comunidad focal pero no en la adyacente

RESULTADOS Where: Comunidades arbóreas y sus relaciones con los gradientes β= Beta diversity ambientales. La ordenación de Bray-Curtis (OBC) reveló la a= Total number of common species in both communities existencia de un gradiente edáfico que, en combinación, con el b= Total number of species that occur in the neighboring gradiente altitudinal explicaron 56 % de la variación total en community but not in the focal community el primer eje. La variación total explicada hasta el tercer eje fue c= Total number of species that occur in the focal de 97 % (Cuadro 1). community but not in the neighboring community

Cuadro 1. Resultados de la ordenación de Bray-Curtis con datos de las comunidades arbóreas en el Volcán de Tequila, Jalisco. Porcentaje de variación acumulada Eje 1 Eje 2 Eje 3 Extraída 56.48 33.46 6.72 Acumulada 56.48 89.94 96.66

Table 1. Results of the Bray-Curtis (OBC) ordination with data of the tree communities in the Tequila Volcano, Jalisco. Accumulated variation per cent Axis 1 Axis 2 Axis 3 Extracted 56.48 33.46 6.72 Accumulated 56.48 89.94 96.66

205 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

El diagrama de la OBC (Figura 2) muestra seis grupos RESULTS de sitios. En la porción derecha se localiza el grupo 6, el cual se ubica en las altitudes mayores y los valores más altos Tree communities and its relations with environmental de arcilla y potasio. Después está el grupo 5, también con gradients. The Bray-Curtis (OBC) ordination revealed altitudes considerables y grandes contenidos de potasio, pero the edaphic gradient which, combined with the altitudinal menores comparados con el grupo anterior. En la porción gradient explained 56 % of the total variation in the first axis. central del diagrama se encuentra el grupo 4, en estos The total explained variation up to the third axis was of 97 % sitios existen altos contenidos de potasio y fósforo, así como (Table 1). pH alcalinos. En la porción izquierda, se sitúa el grupo 3, con registros altos de arena, nitrógeno y calcio; después, el grupo The OBC diagram (Figure 2) shows six site groups. In the 2, cuyos nitratos son mayores pero el contenido de potasio fue el right part is found group 6, which is located at higher altitudes más bajo. Finalmente, en la porción extrema izquierda del eje 1, and the highest clay and potassium values. Afterwards, there se observa el grupo 1, con las altitudes menores, aunque los is group 5, also with important altitudes and great contents of valores de conductividad eléctrica y contenidos de arena y potassium, but smaller compared to those of the previous group. nitratos fueron superiores. In the central part of the diagram is group 4; in these sites

Figura 2. Diagrama de la ordenación de Bray-Curtis con variables de suelo y datos de especies arbóreas del Volcán de Tequila, Jalisco. Figure 2. Bray-Curtis ordination diagram with soil variables and tree species data of Tequila Volcano, Jalisco.

En el Cuadro 2 se anotan las variables ambientales y sus there are high contents of potassium and phosphorous, as well coeficientes de correlación con los ejes de ordenación; es as alkaline pH. In the left part is group 3, with high records of importante resaltar que el primer eje se correlacionó con la sand, nitrogen and calcium; then, group 2, which has higher altitud, contenidos de arcilla y potasio, así como con el pH. En nitrate concentrations, has lower potassium contents. Finally, in tales condiciones, es dominante Quercus laurina Bonpl. y co- the extreme left part of axis 1 can be observed group 1, with dominantes Quercus obtusata Bonpl., Q. crassifolia Bonpl., Q. low altitudes, even when the values of electric conductivity and rugosa Née, Q. candicans Née y Q. castanea Née (Cuadro 3). the sand and nitrate contents were higher.

In Table 2 are included the environmental variables and their correlation with the ordination axis; it is important to highlight that the first axis correlated with altitude, clay and potassium content, as well as with pH. In such conditions, Quercus laurina Bonpl. dominates, and Quercus obtusata Bonpl., Q. crassifolia Bonpl., Q. rugosa Née, Q. candicans Née and Q. castanea Née (Table 3) as co-dominants.

206 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

Cuadro 2. Variables ambientales correlacionadas con los ejes de ordenación derivados de la ordenación de Bray-Curtis. Table 2. Environmental variables correlated with the ordination axis derived from the Bray-Curtis ordination. Eje Variable 1 2 3 Altitud 0.875 0.463 -0.001 Arcilla 0.857 -0.749 -0.147 Potasio 0.615 0179 0.083 pH 0.412 -0.636 -0.034 Conductividad Eléctrica -0.871 0.582 0.075

N-NO3 -0.662 0.273 0.406 Arena -0.589 0.766 -0.054 Nitrógeno -0.500 0.653 0.316 Fósforo 0.089 -0.675 -0.023 Cálcio -0.207 -0.508 0.190

La conductividad eléctrica, nitratos, nitrógeno total y los Electric conductivity, nitrates, total nitrogen and sand contents contenidos de arena se correlacionaron con la porción correlated with the negative portion of axis 1, which makes it negativa del eje 1, por lo que se infiere que en estos sitios la possible to infer that in these sites altitude is lower (Table 2). Under these altitud es menor (Cuadro 2). En esas condiciones, las especies conditions, the dominant species were Pinus oocarpa Schiede dominantes fueron Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl., Acacia ex Schltdl., Acacia farnesiana (L.)Willd., Quercus gentryi C.H. farnesiana (L.) Willd.C.H. Mull., Arbutus tessellata P. D. Sørensen Mull., Arbutus tessellata P.D. Sørensen and Q. resinosa Liebm. y Q. resinosa Liebm. (Cuadro 3). (Table 3).

Cuadro 3. Especies arbóreas dominantes correlacionadas con los ejes de ordenación derivados de la ordenación de Bray-Curtis. Table 3. Dominant tree species correlated with the ordination axis derived from the Bray-Curtis ordination. Especies Ejes 1 2 3 Quercus obtusata Bonpl. 0.937 0.071 -0.509 Quercus crassifolia Bonpl. 0.898 0.113 -0.542 Quercus laurina Bonpl. 0.897 -0.100 0.407 Quercus rugosa Née 0.762 -0.150 0.099 Quercus candicans Née 0.715 0.059 -0.107 Quercus castanea Née 0.713 -0.616 0.110 Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. -0.894 0.522 0.132 Acacia farnesiana (L.)Willd. -0.780 0.134 0.090 Quercus gentryi C.H. Mull. -0.780 0.112 0.090 Arbutus tesellata P.D. Sørensen -0.714 -0.402 -0.177 Quercus resinosa Liebm. -0.514 0.460 0.175

La relación entre la abundancia y la frecuencia de las The relation between abundance and frequency of the tree especies arbóreas se resume en la Figura 3, donde se muestra species is summarized in Figure 3, where it is shown that some que algunas tienen alta dominancia y frecuencia, como son of the have high dominance and frequency, such as Quercus Quercus obtusata, Arbutus tessellata, Q. resinosa; por otro lado, obtusata, Arbutus tessellata, Q. resinosa; on the other hand, hay taxa con alta dominancia, pero con valores de frecuencia there are taxa with high dominance, but with low frequency bajos, tal es el caso de Quercus rugosa, Q. crassifolia y values, such as Quercus rugosa, Q. crassifolia and Q. laurina; Q. laurina; asimismo algunas otras son de baja dominancia also, some others are of low dominance and frequency (Acacia y frecuencia (Acacia pennatula, (Schltdl. & Cham.) Bent, pennatula, (Schltdl. & Cham.) Benth., Pinus sp. and Clethra Pinus sp. y Clethra lanata M. Martens & Galeotti.) lanata M. Martens & Galeotti.).

207 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 3. Relaciones entre frecuencia y dominancia de las especies arbóreas del Volcán de Tequila, Jalisco. Figure 3. Relations between frequency and dominance of the tree species of Tequila Volcano, Jalisco.

Diversidad a a diversity

El análisis de diversidad evidenció un valor promedio de The diversity analysis made evident an average value of 0.59. 0.59. Los sitios 13 y 3 obtuvieron los más grandes (0.79 y 0.75 Sites 13 and 3 were the highest (0.79 and 0.75 respectively) respectivamente) (Cuadro 4). El valor medio de equidad fue (Table 4). The average equity value was 0.71 and site 3 0.71, y el sitio 3 el que presentó el más alto (0.93) (Cuadro 4). registered the highest number (0.93) (Table 4). The average El valor promedio de riqueza fue de 5.4 especies por sitio; richness value was 5.4 species per site; and, sites number y el 8 y 13 tuvieron el mayor valor (9 especies), (Cuadro 4). 8 and 13 had the highest record (9 species). (Table 4). They Solo mostraron correlación entre equidad vs arcilla (r= -0.7392, only showed correlation between equity vs. clay (r= -0.7392, a=0.0146); equidad vs elevación (r= 0.6665, a=0.0353), a=0.0146); equity vs. elevation (r= 0.6665, a=0.0353), equity vs equidad vs nitratos (r= 0.7299, a=0.0165) y entre riqueza y nitrates (r= 0.7299, a=0.0165) and between richness and potasio (r= 0.6947, a=0.0258). potassium (r= 0.6947, a=0.0258).

La riqueza de especies arbóreas mostró una respuesta Richness of tree species showed a unimodal response to unimodal al gradiente altitudinal, de tal forma que los valores the altitude gradient in such a way that the highest values of más altos de este atributo se registraron entre 2 000 y 2 350 m this attribute were recorded between 2 000 and 2 350 m (promedio de 9 especies por sitio), mientras que los menores (average of 9 species per site), while the lowest values were valores fueron dos especies en promedio en el extremo de two species, average, in the extreme of lowest altitude (1 420 m) menor altitud (1 420 m) y cuatro especies en promedio en el and four species, average, in the highest extreme (2 918 m) extremo más elevado (2 918 m) (Figura 4). (Figure 4).

Diversidad β β diversity

El recambio de especies fue de 0.56 entre todos los sitios; sin Species rechange was 0.56 among all the sites; however, when embargo, cuando se realizó la estimación entre los grupos de the estimation among site groups was made, the rechange rate sitios, se obtuvo una tasa de recambio de 1.0 entre el grupo 1 was 1.0 between group 1 and group 6; the lowest (0.22) was y el grupo 6; la menor (0.22) se obtuvo entre los grupos 5 y obtained between groups 5 and 6 (Table 5). 6 (Cuadro 5).

208 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

Cuadro 4. Resultados del análisis de diversidada de las DISCUSSION comunidades arbóreas del Volcán de Tequila, Jalisco. Table 4. Results of the a diversity of the tree communities of Tequila Volcano, Jalisco. Tree community and relations with environmental variables Sitio S E D It has been suggested that a complex of several biogeographical s1 4 0.856 0.6611 factors determines the botanical composition and richness of s2 6 0.769 0.7030 species, as well as the variation of the functional characteristics s3 5 0.932 0.7590 among species (functional diversity) (Petchey and Gaston, s4 4 0.524 0.4045 2006). In this sense, it has been proved that one of the most important elements is altitude, which has a vigorous influence in the s5 5 0.687 0.6151 structure of vegetation (Deil and Al Gifri, 1998), which coincides s6 6 0.805 0.7289 with the results of the actual paper, as elevation is the variable s7 7 0.658 0.6431 that correlated more strongly with axis 1 of the ordination. s8 9 0.494 0.5362 s9 7 0.724 0.7107 In general, the normal curve has been accepted as a s10 4 0.451 0.4197 fundamental response to environmental gradients, even if many species may be present at the extremes of the gradient (Gauch s11 6 0.713 0.6558 and Whittaker, 1972). In this report it is evident that Quercus s12 8 0.686 0.7133 resinosa is a species with a very wide tolerance curve, since s13 9 0.853 0.7929 it was not only observed in the highest extreme (from 2 863 s14 2 0.919 0.4446 to 2 918 m), but its peak of maximum abundance occurred in s15 2 0.927 0.4504 the middle-low part. According to Medina et al. (2013), for the state of Michoacan, this species is distributed and is dominant s16 3 0.150 0.0633 in annual medium temperature zones near 30 °C; that is, in s17 6 0.532 0.4681 lower altitudes to 1 950 m. On the other hand, Q. laurina s18 5 0.897 0.7210 has a narrow tolerance curve with a maximum abundance s19 3 0.811 0.5595 in the highest altitudinal part, a response that coincides with s20 7 0.771 0.7297 that found by Medina et al. (2013) who stated that at a higher Promedio 5.4 0.71 0.59 altitude, the more representative species were Q. laurina, Q. castanea, Q. glabrescens, Q. rugosa, Q. crassifolia and S= Riqueza; E= Equidad; D= Índice de diversidad de Simpson. Q. crassipes. S= Richness; E= Equity; D= Simpson diversity index.

Cuadro 5. Valores de diversidad entre grupos de sitios para especies arbóreas del Volcán de Tequila, Jalisco. Table 5. diversity values between site groups for tree species of Tequila Volcano, Jalisco. Intervalo de altitud (m) Grupo 1 420-1 501 1 682-1 728 1 822-1 972 2 121-2 347 2 404-2 736 2 863-2 918 1 2 3 4 5 6 1 0.00 0.50 0.75 0.63 0.88 1.00 2 0.00 0.56 0.67 0.50 0.71 3 0.00 0.27 0.45 0.67 4 0.00 0.27 0.44 5 0.00 0.22 0.00

209 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Figura 4. Relaciones aentre la riqueza de especies y el gradiente altitudinal en el Volcán de Tequila. Figure 4. Relationships between richness of species and altitudinal gradient in Tequila Volcano

DISCUSIÓN Nevertheless, the altitude gradients hide other environmental factors that are frequently correlated, which makes it difficult to prove the hypothesis which is rather controversial (Nogués Comunidad de árboles y sus relaciones con et al., 2008). For example, as altitude increases, temperature variables ambientales and evapotranspiration of the hills decrease. The annual average temperature along the altitudinal gradients varies, Se ha propuesto que un complejo de varios factores since at 2 000 m it is 18 °C, at 1 070 m it gets to 25 °C, and at sea biogeográficos determina la composición botánica y la riqueza level, it gets up to 29 °C (Luedeling et al., 2007). In addition to de especies, así como la variación de las características the changes in the climatic factors and in height, there are the funcionales entre las especies (diversidad funcional) (Petchey y edaphic changes. In this regard, Decker and Boerner (2003) Gaston, 2006). En este sentido, se ha demostrado que uno de state that there are negative relations between altitude and los elementos más importantes es la altitud, la cual tiene una nitrification, soil pH and organic carbon in forests of Chile. vigorosa influencia en la estructura de la vegetación (Deil y Al Gifri, 1998), que concuerda con lo registrado en el presente Soil and vegetation are strongly related, and the effects of trabajo, al ser la elevación la variable que correlacionó con such interaction might be reciprocal (Huerta et al., 2012). Thus, mayor fuerza con el eje 1 de la ordenación. vegetation adds material and protects the surface of the ground from the erosive effects of water and wind; also, it has La curva normal ha sido aceptada en general como una an influence upon the transference and nutrient and organic respuesta fundamental a los gradientes ambientales, aun components to it (Ellis and Mellor, 1995). cuando muchas de las especies pueden ocupar los extremos del gradiente (Gauch y Whittaker, 1972). En el presente trabajo, es It has been proved that many gradients can stand more evidente que Quercus resinosa es una especie con una curva than three dominant species, and most communities exhibit de tolerancia muy amplia, ya que solo no se observó en el gradual transitions in the composition of species (Christensen extremo más alto (de 2 863 a 2 918 m), sino que su pico de máxima and Peet, 1981). abundancia ocurrió en la porción media-baja. De acuerdo con Medina et al. (2013), para el estado de Michoacán se distribuye y In the actual study, the fact that the tree taxa react to the es dominante en zonas con temperaturas medias anuales cercanas altitudinal gradient as well as to soil fertility is outstanding, a los 30 °C; es decir, en altitudes inferiores a 1 950 m. Por but particularly to a combination of both, which coincides to otro lado, Q. laurina, tiene una curva de tolerancia angosta what Menge and Olson (1990) suggested that the patterns of con una máxima abundancia en la porción altitudinal más alta abundance and diversity are frequently associated to altitude respuesta que concuerda con lo citado por Medina et al. (2013), gradients, of rain precipitation, look, hillside, water flow or quienes puntualizan que a mayor altura sobre el nivel del mar, salinity, but most regularly, to a combination of them. las especies más representativas son Q. laurina, Q. castanea, Q. glabrescens, Q. rugosa, Q. crassifolia y Q. crassipes.

210 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

No obstante, los gradientes altitudinales enmascaran a otros It is acknowledged that there are reciprocal influences factores ambientales que con frecuencia están correlacionados, por between plants and soil, in such a way that the presence of lo que la evaluación de las hipótesis es problemática y controversial vegetation leads to some changes in the edaphic characteristics (Nogués et al., 2008). Por ejemplo, conforme la altitud se at a local or microenvironmental scale, which, by itself, incrementa, la temperatura y la evapotranspiración en las determines the vegetation structure at a regional or landscape laderas disminuyen. La temperatura promedio anual a lo largo level (Huerta et al., 2012). The relation between the distribution de gradientes altitudinales varía, ya que a 2 000 m es de of species and the most subtle differences in the soil properties 18 °C, a 1 070 m llega a 25 °C, y al nivel del mar alcanza within the landscape unit have received little attention (Hairstone 29 °C (Luedeling et al., 2007). Adicionalmente a los cambios en and Gringal, 1991), in spite of the fact that the studies at a finer los factores climáticos y en la altura están los cambios edáficos. Al scales are critical for the understanding of the dynamics of forests respecto, Decker y Boerner (2003) indican que en bosques in the long term, since succession in them is, essentially, a process of chilenos se presentan relaciones negativas entre la altitud y la tree- by- tree replacement (van Breemen et al., 1997). Also, the nitrificación, el pH del suelo y el carbono orgánico. subtle variation in the soil properties may modify the balance of competitive interactions among tree species. El suelo y la vegetación están fuertemente relacionados, y los efectos de tal interacción pueden ser recíprocos (Huerta The ordination or gradient analysis has been broadly et al., 2012). Así, la vegetación agrega material y protege used in forest ecology as a tool to examine the relationship la superficie del suelo de los efectos erosivos del agua y del between environment and vegetation (Peet, 1980); also, it is viento; además ejerce influencia sobre la transferencia de used to determine the associations between environmental nutrimentos (especialmente hierro y aluminio), y de componentes factors and distribution of species (Pielou, 1984). In the case of orgánicos al mismo (Ellis y Mellor, 1995). the Tequila Volcano these analysis they had forceful results upon the relationship of some edaphic variables that Se ha demostrado que muchos gradientes soportan más de tres combined with the height influence defined the structure of especies dominantes, y la mayoría de las comunidades exhiben the tree communities of the area, which agrees with what was transiciones graduales en la composición de especies (Christensen y stated by Ricklefs (1990) and, confirmed, later, by Huerta et al. Peet, 1981). (2004), who consigned that some factors frequently interact in a complex way, to determine the distribution of plants. Such is En el presente estudio, se destaca que los taxa arbóreos the case of the combination of altitude, clan and potassium responden tanto al gradiente altitudinal como a la fertilidad content in the ground that limit the presence and abundance of del suelo, pero sobre todo a una combinación de ambos; esto species in the highest part of the Tequila Volcano, while nitrates, coincide con lo propuesto por Menge y Olson (1990), quienes electrical conductivity, sand, total nitrogen and calcium were señalaron que los patrones de abundancia y diversidad those that influence in the species of the lowest part of the gradient. están con frecuencia asociados a gradientes de altitud, de precipitación pluvial, aspecto, exposición, flujo de agua o In general, it is well-known that nitrogen, potassium and salinidad, pero, por lo general, a combinaciones de ellos. phosphorous are the main nutrients that limit plant growth in environmental plants (Verhoeven et al., 1996). Mineral Se reconoce que existen influencias recíprocas entre las plantas nutrients have essential and specific functions in the metabolism y el suelo, de tal forma que la presencia de la vegetación conduce of plants, among which nitrogen is outstanding, which is an a ciertos cambios en las características edáficas a escala local basic element of proteins, which play an essential role in the o microambiental, lo que a su vez determina la estructura de enzymatic activity; phosphorous, which is transformed into la vegetación a nivel regional o de paisaje (Huerta et transferred energy in cells (ATP), and potassium, which are al., 2012). La relación entre la distribución de las especies y las necessary for the growth of plants in great amounts. On the other diferencias más sutiles en las propiedades del suelo dentro de una side, soil texture can change in an important way, the retention of unidad de paisaje han recibido poca atención (Hairstone y Gringal, water, to keep porosity, to favor the penetration of the root and 1991), pese a que los estudios a una escala más fina son críticos the availability of minerals with which helps to soil fertility (Neri para el entendimiento de la dinámica de los bosques a largo plazo, and Villareal, 2012), and, consequently, affects the distribution debido a que la sucesión en ellos es, esencialmente, un proceso de of tree species. In a more precise way, clay and sand impact reemplazo árbol por árbol (van Breemen et al., 1997). También, the dynamics of water in the soil, since those which have a la variación sutil en las propiedades del suelo puede alterar el greater sand content, are more easily infiltrated by rains, but balance de las interacciones competitivas entre especies arbóreas. keep less liquid; on the contrary, clay has a lower infiltration index and keeps water, they can store it and generate La ordenación o análisis de gradiente indirecto ha sido flooding or anaerobic conditions (Kozlowski, 2002). ampliamente usado en ecología vegetal como una herramienta para examinar las relaciones entre el ambiente y la vegetación

211 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

(Peet, 1980); asimismo, se usa para determinar las asociaciones Five of them (Pinus oocarpa, Acacia farnesiana, Quercus entre factores ambientales y la distribución de especies (Pielou, gentryi, Arbutus tessellata and Q. resinosa) show a distribution 1984). Esos análisis en el caso del Volcán Tequila se tuvieron pattern determined by the edaphic gradient, since they resultados contundentes sobre la relación de ciertas variables correlate with the negative side of axis 1, where electric edáficas que en combinación con la influencia de la altura conductivity, nitrate concentration, sand and nitrogen were the definieron la estructura de las comunidades arbóreas del área, lo que most important variables. This suggests that these taxa prefer concuerda con lo planteado por Ricklefs (1990) y, corroborado, drier soils or are better competitors under this conditions, a posteriormente, por Huerta et al. (2004), quienes consignaron fact that reinforces the importance of the availability of water as a que algunos factores con frecuencia interactúan de manera limiting factor for the distribution of species (Toledo et al., 2012). compleja para determinar la distribución de las plantas. Tal es el caso de la combinación de altitud, arcilla y contenido a andβ diversity in the altitudinal gradient de potasio en el suelo que condicionaron la presencia y abundancia de especies en la porción más alta del Volcán An ecological pattern frequently documented is the relationship de Tequila, mientras que los nitratos, conductividad eléctrica, between richness of species and altitude (Sanders, 2002). A arena, nitrógeno total y calcio fueron los que influyeron en las great number of factors have been involved as main causes especies de la parte más baja del gradiente. of the diversity in gradients, some of which have been studied more intensely, climate and productivity (Rowe, 2009; Wang et al., En general, es bien sabido que el nitrógeno, el potasio y el 2009); the dynamics and synchrony of resources (Kessler et al. 2011); fósforo son los principales nutrimentos que limitan el crecimiento the area (Rowe, 2009) and the evolutionary history (Machac de las plantas en ambientes naturales (Verhoeven et al., et al., 2011). 1996). Desempeñan funciones esenciales y específicas en el metabolismo de vegetal, entre los cuales destacan el The variety of results in studies suggests that there does nitrógeno, que es un constituyente fundamental de las proteínas, not exist a simple mechanism responsible for the diversity of mismas que tienen un papel básico en la actividad enzimática; altitudinal gradients (Sanders and Rahbek, 2011). Generally el fósforo que se transforma en energía transferida en las there are two types of relationship patterns: 1) a monotonic células (ATP); y el potasio, que es necesario para el balance reduction of richness as height increases, and 2) one bell-shaped osmótico y regulador de la actividad estomática, todos ellos curve where a peak is found in richness at middle altitudes. elementos requeridos para el crecimiento de las plantas en Both patterns have been documented in a great variety of cantidades relativamente grandes. Por otro lado, la textura del habitats and taxa; nevertheless, Rahbek (1997), Lees et al. suelo puede modificar, de manera importante, la retención de (1999) and Colwell and Lees (2000) have specified that the agua, mantener la porosidad, facilitar la penetración de la raíz y pattern with highest richness value in middle altitudes is the most disponibilidad de minerales con lo que contribuye a la fertilidad del common, as in most of literature it has been registered as such suelo (Neri y Villareal, 2012), y en consecuencia incide (Rahbek, 2005). This is supported by the results of the present en la distribución de las especies arbóreas. De forma más work, since an average richness of nine tree species per site was precisa, la arcilla y la arena afectan la dinámica del agua en el determined between 2 000 and 2 350 masl, and with extreme suelo, ya que los que tienen mayor contenido de arena, son mas gradient values, two species on the average for the lowest limit fácilmente infiltrados por las lluvias, pero retienen menos líquido; (1 420 m) and four at 2 918 m. On the contrary, Culmsee et al. por el contrario la arcilla, que posee un índice de infiltración (2011) reported that tree richness diminished drastically and menor y retiene el agua, puede almacenarla y generar constantly with altitude. anegamiento o condiciones anaeróbicas (Kozlowski, 2002). This general richness pattern could be explained by different Cinco de las especies (Pinus oocarpa, Acacia farnesiana, factors, one of which is the area; in fact, one of the few ecological Quercus gentryi, Arbutus tessellata y Q. resinosa) muestran un laws refers that, usually, big spaces engulf more species than the patrón de distribución determinado por el gradiente edáfico, small ones (Schoener, 1976), but few studies have examined ya que correlacionaron con el lado negativo del eje 1, donde the relationship between area, elevation and richness. This la conductividad eléctrica, la concentración de nitratos, la situation could seem logical as it describes a cone (volcano) and in arena y el nitrógeno fueron las variables más importantes. Lo higher altitudes there is a smaller available area compared to that anterior sugiere que estos taxa prefieren suelos más secos o at the middle but not as it happens when the smaller area son mejores competidoras bajo estas condiciones, hecho que is compared to the middle, and therefore, for this study, it is refuerza la importancia de la disponibilidad de agua como discarded as an explanatory factor. determinante en la distribución de las especies (Toledo et al., 2012).

212 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

Diversidad y en el gradiente altitudinal It is possible to understand such pattern according to the hypothesis of the effect of intermediate domain, which has Un patrón ecológico documentado con frecuencia es la been proved for different taxa and that consists in the shaping of relación entre la riqueza de especies y la altitud (Sanders, a peak of the richness in the intermediate domain, when 2002). Un gran número de factores han sido implicados como overlaying of species amplitude increases towards the center of causas principales de la diversidad en gradientes, algunos the dominion, because the extension of altitude intervals of species de los más estudiados son el clima y la productividad (Rowe, are limited by greater and smaller elevations in the region 2009; Wang et al., 2009); la dinámica y la sincronía de los (Colwell and Lees, 2000); therefore, in spite of the differentiation of the recursos (Kessler et al., 2011); el área (Rowe, 2009); y la historia climatic variables such as productivity, the maximum point in evolutiva (Machac et al., 2011). the species richness at intermediate altitude is due to geographic limits; thus, Toledo et al. (2012) state that the overlay in the La variedad de resultados entre los estudios sugiere que no distribution of species determines the diversity of temperate and existe un mecanismo simple responsable de la diversidad en tropical diversity of woody vegetation. gradientes altitudinales (Sanders y Rahbek, 2011). Existen por lo general dos tipos de patrones de relación: 1) una disminución CONCLUSIONS monotónica en la riqueza conforme aumenta la altura, y 2) una curva con aspecto de campana en la que se localiza un pico There is a niche differentiation among species, which comes en la riqueza en altitudes intermedias. Ambos patrones se han from the distribution of edaphic resources along the altitudinal documentado en una gran variedad de hábitats y taxa; no gradient and it is acknowledged as the major mechanisms obstante Rahbek (1997), Lees et al. (1999) y Colwell y Lees that keeps local tree diversity and promotes the substitution of the (2000) han puntualizado que el patrón con valor mayor de species in the study area. In higher altitudes, in particular, are found riqueza en altitudes intermedias es el más común, ya que en la high concentration values of clay, potassium, phosphorous, as mayor parte de la literatura se ha registrado (Rahbek, 2005). well as of alkaline pH; in these conditions, Quercus resinosa was the Esto es soportado por los resultados mostrados en el presente most abundant species. On the other hand, in lower elevations trabajo, ya que se registró una riqueza promedio de nueve especies are found high values of sand, nitrogen, calcium, nitrates and arbóreas por sitio entre las cotas de 2 000 y 2 350 msnm electric conductivity; here, Quercus rugosa was the most y con valores menores en los extremos del gradiente: dos abundant species, which reveals changes in the structure of especies en promedio para el límite inferior (1 420 m ) y cuatro tree communities. A little over half of the species are replaced a 2 918 m. Por el contrario, Culmsee et al. (2011) registraron que la along the gradient, but there a total replacement of tree species riqueza de árboles disminuyó de manera drástica y constante en the group of higher sites and those of less altitude. con la altitud. End of the English version Este patrón general de la riqueza podría ser explicado por distintos factores, uno de los cuales es el área; de hecho, una de las pocas leyes en la ecología se refiere a que áreas grandes con frecuencia contienen más especies que las pequeñas (Schoener, 1976), pero pocos estudios han examinado la relación entre área, elevación y riqueza. Esta situación que podría parecer lógica por tratarse de un cono (volcán) y porque en altitudes mayores se dispone de menor área en comparación con las altitudes intermedias, no ocurre así cuando se comparan las menores con las intermedias, por lo que para este estudio se descarta como factor explicativo.

Es posible interpretarlo de acuerdo con la hipótesis del efecto del dominio intermedio, la cual se ha probado en distintos taxa y que consiste en que se forma un pico de la riqueza en el dominio intermedio, cuando se incrementa el traslape de las amplitudes de las especies hacia el centro del dominio, porque la extensión de los intervalos de altitud de las especies están delimitados por las elevaciones mayores y menores posibles en la región (Colwell y Lees, 2000); por lo tanto, independientemente de la diferenciación en las variables climáticas tales como la productividad, el punto máximo en riqueza de especies en

213 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 altitudes intermedias, se debe a los límites geográficos; al respecto, Toledo et al. (2012) argumentan que el traslape en la distribución de las especies determina la diversidad de las comunidades templadas y tropicales de la vegetación leñosa.

CONCLUSIONES

Existe una diferenciación de nichos entre las especies, la cual surge de la repartición de recursos edáficos a lo largo del gradiente altitudinal y se reconoce como el principal mecanismo que mantiene la diversidad local de árboles y que promueve el reemplazo de especies en la zona de estudio. Particularmente, en altitudes mayores se encuentran valores altos en la concentración de arcilla, potasio, fósforo, así como el pH alcalino; en estas condiciones Quercus resinosa es la especie con mayor abundancia. Por otra parte, en elevaciones menores se encuentran valores altos de arena, nitrógeno, calcio, nitratos y conductividad eléctrica; aquí, Quercus rugosa fue la especie más numerosa, lo que demuestra los cambios en la estructura de las comunidades arbóreas. Poco más de la mitad de las especies arbóreas se reemplazan a lo largo de todo el gradiente, pero existe un reemplazo total de especies arbóreas entre el grupo de sitios más elevados y los de menor altitud.

REFERENCIAS

Bautista Z., F., H. Delfín G., J. L. Palacio P. y M. C. Delgado C. 2004. Técnicas Encina D., J. A., F. J. Encina D., E. Mata R. y J. Valdés R. 2008. Aspectos de muestreo para manejadores de recursos naturales. Universidad estructurales, composición florística y caracterización ecológica del Nacional Autónoma de México, Universidad Autónoma de Yucatán, bosque de oyamel de la sierra de Zapalinamé, Coahuila, México. Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, Instituto Nacional de Bol. Soc. Bot. Méx. 83:13-24. Ecología. México, D. F., México. 507 p. García F., J. G., G. Castillo C., K. Mehltreter, M. L. Martínez y G. Vázquez. Brokaw, N. and R. T. Busing. 2000. Niche versus chance and tree diversity in 2008. Composición florística de un bosque mesófilo del centro de forest gaps. Trends Ecol. Evol. 15: 183-188. Veracruz, México. Bol. Soc. Bot. Méx. 83: 37-52. Capers, R. S., R. L. Chazdon, A. Redondo B. and B. Vilchez A. 2005. Successional Gauch, H. G. and R. H. Whittaker. 1972. Coenocline simulation. Ecology 53: dynamics of woody seedling communities in wet tropical secondary 446–451. forests. J. Ecol. 93: 1071-1084. Gouvenain, R. C., R. K. Kobe and J. A. Silander. 2007. Partitioning of understorey Christensen, N. L. and R. K. Peet. 1981. Secondary forest succession on the Norh light and dry-season soil moisture gradients among seedlings of four Carolina Piedmont. In: West, D. C., H. H. Shugart and D. B. Botkin rain-forest tree species in Madagascar. J. Trop. Ecol. 23: 569-579. (eds.). Forest succession: concepts and applications. Springer-Verlag. Hairstone, A. B. and D. F. Gringal. 1991. Topographic influences on soils and New York, NY USA. pp. 230-245. trees within single mapping units on a sandy outwash landscape. Colwell, R. K. and D. C. Lees. 2000. The mid-domain effect: geometric constraints Forest Ecol. Manag. 43: 35-45. on the geography of species richness. Trends Ecol. Evol. 15: 70–76. Hubbell, S. P. 2001. The Unified Theory of Biodiversity and Biogeography. Culmsee, H., P. Ramadhanil, H. Mangopo and S. Sabir. 2011. Tree diversity and Princeton University Press. Princeton, NJ USA. 281 p. phytogeographical patterns of tropical high mountain rain forests Huerta M., F. M., J. A. Vázquez G., E. García M., L. López M. and H. Vaquera in Central Sulawesi, Indonesia. Biodivers. Conserv. 20:1103–1123. H. 2004. Vegetation ordination at the southern Chihuahuan Desert Decker, K. L. M. and R. E. J. Boerner. 2003. Elevation and vegetation influences (San Luis Potosi, Mexico). Plant Ecol. 174: 79–87. on soil properties in Chilean Nothofagus forests. Revista Chilena de Huerta M., F. M., A. Muñoz U., C. Neri L., C. A. Uribe M. and E. García M. 2012. Historia Natural 76: 371-381. Reciprocal effects of plant-soil relationships at two spatial scales in a Deil, U. and A. N. Al Gifri. 1998. Montane and Wadi Vegetation. In: Ghazanfahr, semiarid land of central Mexico. J. Agr. Sci. Tech. 2: 71-79. S. A. and M. Fisher (eds.). Vegetation of the Arabian Peninsula. Kluwer Iriarte, S. B. B. and R. L. Chazdon. 2005. Light-dependent seedling survival Academic Publishers. Dordrecht, Boston, London. pp. 125–174. and growth of four tree species in Costa Rican second-growth rain Ellis, S. and A. Mellor. 1995. Soils and Environment. Routledge Publishers. New forests. J. Trop. Ecol. 21: 383-395. York, NY USA. 392 p. Kessler, M., S. Hofmann, T. Krömer, D. Cicuzza and J. Kluge. 2011. The impact Encina D., J. A., A. Zárate L., J. Valdés R. y J. A. Villarreal Q. 2007. Caracterización of sterile populations on the perception of elevational richness ecológica y diversidad de los bosques de encino de la Sierra de patterns in ferns. Ecography 34: 123–131. Zapalinamé, Coahuila, México. Bol. Soc. Bot. Méx. 81: 51-63. Kozlowski, J. 2002. Theoretical and empirical status of Brown, Marquet and Taper’s model of species–size distribution. Funct. Ecol. 16: 540-542.

214 Huerta et al., Relaciones entre comunidades arbóreas, suelo...

Lees, D. C., C. Kremen and L. Andriamampianina. 1999. A null model for species Reynoso D., J. J. 2010. Guía de excursión botánica al pueblo y Volcán de Tequila. richness gradients: bounded range overlap of butterflies and other In: Ramírez-Delgadillo, R., J. J. Reynoso-Dueñas y A. Rodríguez-Contreras rainforest endemics in Madagascar. Biol. J. Linn. Soc. 67: 529-584. (eds.). Guías de las excursiones botánicas en Jalisco. XVIII Congreso Luedeling, E., S. Siebert and A. Buerkert. 2007. Filling the voids in the SRTM Mexicano de Botánica. Universidad de Guadalajara. Sociedad elevation model -A TIN-based delta surface approach. J. Botánica de México. Universidad Autónoma Metropolitana. Photogramm. Remote Sens. 62 (4): 283-294. Guadalajara, Jal., México. pp. 17-36. Machac, A., M. Janda, R. R. Dunn and N. J. Sanders. 2011. Elevational gradients Ricklefs, R. E. 1990. Ecology. W. H. Freeman and Company. New York, NY USA. in phylogenetic structure of ant communities reveal the interplay of 896 p. biotic and abiotic constraints on diversity. Ecography 34: 364–371. Rowe, R. 2009. Environmental and geometric drivers of small mammal diversity Magurran, A. E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Publishing. along elevational gradients in Utah. Ecography 32: 411-422. Malden, MA USA. 256 p. Sanders, N. J. 2002. Elevational gradients in ant species richness: area, McCune, B. and J. B. Grace. 2000. Analysis of ecological communities. MjM geometry, and Rapoport’s rule. Ecography 25:25-32. Software Design. Gleneden Beach, OR USA. 300p. Sanders, N. J. and C. Rahbek. 2011. The patterns and causes of elevational McCune, B. and M. J. Mefford. 2006. PC-ORD for Windows. Multivariate diversity gradients. Ecography 25:1-3. analysis of ecological data (V. 5). MjM Software. Gleneden Beach, Schoener, T. W. 1976. The species-area relation within archipelagoes: models OR USA. s/p. and evidence from island land birds. In: Firth, H. J. and J. H. Calaby Medina G., C., G. Cuevas G., L. F. Gopar M., F. López B. y A. Velázquez M. (eds.). Proceedings of the XVI International Ornithological Congress. 2013. Distribución espacial del género Quercus en el estado de Australian Academy of Science. Canberra, Australia. pp. 629-642. Michoacán. http://langif.uaslp.mx/selper/documentos/CD _ SELPER _ Toledo, M., M. Peña C., F. Bongers, A. Alarcón, J. Balcázar, J. Chuviña, C. Leaño, 2 013/MEMORIAS _ SELPER _ PDF/Estudios _ T ematicos/ID _ 073. J. C. Licona and L. Poorter. 2012. Distribution patterns of tropical pdf (11 de junio de 2014). woody species in response to climatic and edaphic gradients. Menge, B. A. and A. M. Olson. 1990. Role of scale and environmental factors Journal of Ecology 100: 253–263. in regulation of community structure. Trends Ecol. Evol. 5(2): 52-57. van Breemen, N., A. C. Finzi and Ch. D. Canham. 1997. Canopy tree-soil interactions Neri, L. C. y R. L. Villarreal. 2012. Simbiosis micorrícica: un análisis de su relevante within temperate forests: effects of soil elemental composition and función ecosistémica y en la provisión de servicios ambientales. In: texture on species distributions. Can. J. Forest. Res. 27:1110-1116. Huerta-M., F. M. y L. P. Castro-Félix (comps.). Interacciones Ecológicas. Vargas, R. Y. L., J. A. Vázquez G. and B. G. Williamson. 2005. Environmental Universidad de Guadalajara. Guadalajara, Jal., México. pp. 37-62. correlates of tree and seedling-sapling distributions in a Mexican Nieves H., G., J. A.Vázquez G., Y. L. Vargas R., M. Vázquez G. and J. J. tropical dry forest. Plant Ecol. 180: 117-134. González G. 2009. Small-scale environmental gradients in a pine-oak Vázquez G., J. A. and T. J. Givnish. 1998. Altitudinal gradients in tropical forest forest community in Nueva Colonia, Mezquitic, Jalisco, Mexico. composition, structure and diversity in the Sierra de Manantlán. J. Polibotánica 27: 31-52. Ecol. 86(6):999-1020. Nogués B., D., M. B. Araujo, T. Romdal and C. Rahbek. 2008. Scale effects and Vázquez G., J. A. and T. J. Givnish. 2000. Vegetation of the Cerro Grande human impact on the elevational species richness gradients. Nature massif, Sierra de Manantlán, México, ordination of a long 453: 216–220. altitudinal gradient with high species turnover. Boletín del Instituto Olsen, S. R., C. V. Cole, F. S. Watanabe and L. A. Dean. 1954. Estimation of de Botánica. Universidad de Guadalajara. 6:227-250. available phosphorus in soil by extraction with sodium bicarbonate. Verhoeven, J. T. A., W. Koerselman and A. F. M. Meuleman. 1996. Nitrogen- or United States Department of Agriculture. Washington, DC USA. Vol. phosphorus- limited growth in herbaceous, wet vegetation: relations 939. 19 p. with atmospheric inputs and management regimes. Trends Ecol. Evol. Peet, R. K. 1980. Ordination as a tool for analyzing complex data sets. Vegetatio 11: 494-497. 42: 171-174. Wang, X., J. Fang, N. J. Sanders, P. S. White and Z. Tang. 2009. Relative Petchey, O. L. and K. J. Gaston 2006. Functional diversity: back to basics and importance of climate vs local factors in shaping the regional looking forward. Ecological Letters 9: 741–758. patterns of forest plant richness across northeast China. Ecography Pielou, E. C. 1984. The interpretation of ecological data: A primer on classification 32: 133–142. and ordination. Wiley & Sons, Co. New York, NY USA. 263 p. Zacarías E., Y. y R. Del Castillo F. 2010. Comunidades vegetales templadas Rahbek, C. 1997. The relationship among area, elevation, and regional species de la Sierra Juárez, Oaxaca: Pisos altitudinales y sus posibles richness in Neotropical birds. Am. Nat. 149: 875-902. implicaciones ante el cambio climático. Bol. Soc. Bot. Méx. 87: 13-28. Rahbek, C. 2005. The role of spatial scale and the perception of large-scale Zacarías E., L. E., G. Cornejo T., J. Cortes F., N. González C. y G. Ibarra M. species richness patterns. Ecol. Lett. 8: 224-239. 2011. Composición, estructura y diversidad del cerro El Águila, Michoacán, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 854-869 Zavala Ch., F. 1998. Observaciones sobre la distribución de encinos en México. Polibotánica 8:47-64.

215 NOTA DE INVESTIGACIÓN / RESEARCH NOTE

RIQUEZA DE EPÍFITAS VASCULARES EN TRES SITIOS DE JALISCO, MÉXICO RICHNESS OF VASCULAR EPIPHYTES IN THREE SITES OF JALISCO, MEXICO

Leticia Hernández López1, Alejandra Flores Argüelles1 y Jesús Jacqueline Reynoso Dueñas1

RESUMEN

La composición de la flora epífita de Jalisco se conoce solo de manera parcial, por lo cual, en este trabajo se presenta un inventario preliminar de tres sitios: San Sebastián del Oeste y dos áreas naturales protegidas, Sierra de Quila y bosque La Primavera. La información se obtuvo mediante la recolecta e identificación de ejemplares botánicos y la revisión de literatura; se calculó la similitud en la composición de epífitas entre las distintas áreas con el Índice de Sorensen. Se registraron 11 familias, 49 géneros y 95 especies, la familia con mayor riqueza fue Orchidaceae, con 51 especies, seguida por Bromeliaceae (19) y Polypodiaceae (11), los géneros mejor representados fueron Tillandsia (14 especies) y Encyclia, Oncidium, Prostechea, Pleopeltis, Polypodium y Thelypteris (con cuatro cada uno). La localidad más diversa fue Sebastián del Oeste (34 géneros y 62 especies), en la Sierra de Quila hubo 16 géneros con 35 especies y por último, el bosque La Primavera cuenta con siete géneros y 11 especies; las dos últimas localidades presentaron la similitud más alta. Seis de los taxa observados se incluyen en la Norma Oficial Mexicana, NOM-059-SEMARNAT-2010 en alguna categoría de riesgo, lo cual implica que su protección es fundamental.

Pa l a b ra s cl a v e : Biodiversidad, Bromeliaceae, epifitismo, gremio trófico, Orchidaceae, similitud.

ABSTRACT

The composition of the epiphytic flora of Jalisco is only partially known; therefore, the present study renders a preliminary inventory of three sites: San Sebastián del Oeste, and Sierra de Quila and the La Primavera forest, two protected natural areas. The information was obtained by collecting and identifying botanical specimens, as well as from the literature. The similarity in the composition of epiphytes between the sites was estimated using Sorensen’s Index. Eleven families, 49 genera and 95 taxa were registered. Orchidaceae showed the greatest richness of species, with 51, followed by Bromeliaceae, with 19, and by Polypodiaceae, with 11. The most diverse genera were Tillandsia, with 14 species, and Encyclia, Oncidium, Prostechea, Pleopeltis, Polypodium and Thelypteris, with four species each. San Sebastian del Oeste shows the greatest diversity, with 34 genera and 62 taxa, whereas Sierra de Quila contains 16 genera and 35 species, and finally, Bosque La Primavera has seven genera and 11 taxa. Sierra de Quila and Bosque La Primavera show greater similarity in epiphytes. Six species are included in the Official Mexican Norm NOM-059-SEMARNAT-2010 within risk categories; therefore, they require protection.

Key words: Biodiversity, Bromeliaceae, epiphytism, trophic guild, Orchidaceae, similarity

Fecha de recepción/date of receipt: 14 de mayo de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 25 de junio de 2014. 1 Instituto de Botánica, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara. Correo-e: [email protected], paspalum65@ yahoo.com Hernández et al., Riqueza de epífitas vasculares ...

Las plantas epífitas viven adheridas a las ramas o troncos de The epiphytic plants live attached to the branches or the trunks árboles y arbustos; los hospederos, sobre los cuales crecen, son of trees and shrubs; the hosts on which they grow are known denominados forófitos. Este grupo botánico es heterogéneo y as phorophytes. This botanical group is heterogenous and is se distribuye en hábitats variados, tanto en la estructura como distributed in habitats that differ in both their structure and their en las condiciones de luz y de humedad. conditions of lighting and humidity.

La variabilidad de las epífitas ha dificultado que se desarrolle una The variability of epiphytes has made it difficult to develop a clasificación única para el grupo, por lo que su caracterización single classification for this group; therefore, it is characterized está en función del objetivo que se persiga. Son un componente in terms of the pursued objective. They are an important importante de las selvas y los bosques, ya que desempeñan component of forests and rain-forests, as they play a crucial role un papel crucial en la dinámica de las comunidades y constituyen el in the dynamics of the communities and constitute the habitats hábitat de diversos animales (insectos, arácnidos y algunos of various animals (insects, arachnids, and certain amphibians). anfibios); se estima que reúnen 10 % de la diversidad vegetal They are estimated to be 10 % of the world’s plant diversity mundial, es decir entre 23 000 y 29 000 especies (Gentry y (23-2 900 species) (Gentry and Dodson 1987). Dodson, 1987). In Mexico, 1 377 epiphytic species have been registered En México se han registrado 1 377 especies de epífitas (Aguirre, 1992); however, according to Espejo et al. (2013), (Aguirre, 1992); no obstante, Espejo et al. (2013) consideran que knowledge of their taxonomic diversity is still incipient; they el conocimiento de su diversidad taxonómica aún es incipiente; ellos quantified 1 644 taxa. Within the national territory, studies cuantifican 1 644 taxa. En el país se han realizado estudios en el Bajío have been carried out in Bajío and the adjoining regions (Ceja y regiones adyacentes (Ceja et al., 2012) con 205 especies; en et al. 2012), with 205 species; in Hidalgo, with 163 (Ceja et Hidalgo, con 163 (Ceja et al., 2010); en Chiapas con 1 173 al. 2010); in Chiapas, with 1 173 (Wolf and Flamenco 2005), and (Wolf y Flamenco, 2005); y en Veracruz, estado en el que hay in Veracruz, where more detailed research has been made, from investigaciones con mayor detalle (tanto desde la perspectiva ecológica the perspective of both ecology and diversity, and where 604 como de diversidad), sus registros ascienden a 604 especies species have been registered (Flores and Valencia, 2007). (Flores y Valencia, 2007). En Jalisco se han llevado a cabo Studies of the flora have been carried out in certain areas trabajos florísticos para algunas zonas en los que se indica of Jalisco where the epiphytic component occurs; thus, Cuevas et el componente epífito; así, en la Estación Científica Las Joyas al. (2004) register the presence of 85 taxa at the Las Joyas (Sierra de Manantlán), Cuevas et al. (2004) consignan 85 taxa; Scientific Station (Sierra de Manantlán); Vázquez et al. (2004) en la región norte del estado y áreas adyacentes, Vázquez et al. cite 22 in the northern region of the state and adjoining areas; (2004) citan 22; Hernández et al. (2012) observaron 85 epífitas Hernández et al. (2012) has observed 85 epiphytes in three en tres sitios; para la Sierra de Quila, Guerrero y López sites; Guerrero and López (1997) identify 20 in Sierra de Quila, (1997) identificaron 20, y por último, Flores et al. (2013) citan and finally, Flores et al. (2013) cite 22 species. Only one 22 especies. Solo se conoce una investigación con métodos research with the appropriate methodology for this plant guild confiables para este gremio de plantas, el de Rodríguez et al. is known: that of Rodríguez et al. (2013), who list 65 taxa in (2013), quienes enlistan 65 taxa en Las Joyas. Las Joyas.

En el estado de Jalisco todavía se conoce muy poco sobre Very little is known in the entity about the diversity and la diversidad y distribución de las epífitas y los estudios están distribution of epiphytes, and the existing studies are scattered; dispersos; por esto, esta contriución constituye un inventario thus, the present study is a preliminary inventory for the localities preliminar para las localidades de San Sebastián del Oeste of San Sebastián del Oeste (SSO), Sierra de Quila (SQ) and (SSO), la Sierra de Quila (SQ) y el bosque La Primavera (BLP); the La Primavera forest (LPF); also, the similarity between the adicionalmente se cuantificó la similitud de especies entre los species of the three sites was quantified. tres sitios. Botanical specimens were collected as part of a field work Se recolectaron ejemplares botánicos como parte de un whose purpose did not involve epiphytes but the development trabajo de campo, cuyos fines específicos no involucraban a las of a general inventory of the flora. epífitas, sino la realización de un inventario florístico general. The listing of the species is based on the classification El listado de las especies se basa en los criterios de clasificación criteria of Mickel and Smith (2004) for pteridophytes and of de Mickel y Smith (2004) para Pteridofitas y el de Cronquist Cronquist (1981) for Magnoliophytes. The similarity between the (1981) para Magnoliofitas. La semejanza de especies entre species of the localities was estimated by calculating Sorensen’s localidades se obtuvo mediante el cálculo del Índice de Similitud Similarity Index, which is based on the presence or absence de Sorensen, que se basa en la presencia o ausencia de of the species in different areas and is adequate for this

217 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24 las especies en las distintas áreas y fue adecuado para el study because it does not require abundance data (Müeller- presente estudio, debido a que no requiere datos de los datos Dombois and Ellenberg, 1974). de abundancia (Müeller-Dombois y Ellenberg, 1974).

Where: A= number of species in the community A Donde: B= number of species in the community B A = Número de especies en la comunidad A C= number of species shared by both localities B = Número de especies en la comunidad B C = Número de especies que comparten San Sebastián del Oeste is located in western Jalisco and ambas localidades has a surface area of nearly 140 000 has; it borders with Nayarit to the north, with the municipality of Mascota to the San Sebastián del Oeste se ubica en el oeste de Jalisco south, with Puerto Vallarta to the west, and with Mascota and y cuenta con una superficie cercana a las 140 000 ha; limita Guachinango to the east. The La Primavera forest (declared a al norte con el estado de Nayarit y al sur con el municipio Flora and Fauna Protection Area in 1980) is located in the central Mascota, al oeste con Puerto Vallarta y al este con Mascota y part of the state and occupies a surface of 30 500 has, 54 % Guachinango. El Área de Protección de Flora y Fauna Bosque of which belong to the Zapopan municipality (part of the La Primavera se localiza en la parte central del estado y ocupa Metropolitan Area of Guadalajara). Sierra de Quila has 30 500 ha, de las cuales 54 % corresponden al municipio the same category of a Protection Area as La Primavera and Zapopan (parte de la Zona Metropolitana de Guadalajara). is located 100 km southwest of Guadalajara; its surface La Sierra de Quila tiene la misma categoría de Protección que La area is 15 192 has, and most of it belongs to the municipality Primavera y está a 100 km al suroeste de Guadalajara; su of Tecolotlán (Figure 1). área es de 15 192 ha, la mayoría de la cual se asienta en el municipio Tecolotlán (Figura 1). The diversity of epiphytes in the three sites comprises four classes, 11 families, 49 genera and 95 species (Table 1). The La diversidad de epífitas en los tres sitios comprende cuatro family with the largest richness of species (51) is Ochidaceae, and clases, 11 familias, 49 géneros y 95 especies (Cuadro 1). La it constitutes 54 % of the total, followed by Bromiliaceae familia con mayor riqueza de especies (51) es Orchidaceae (19) and Polypodiaceae (11). The most diverse genus is y constituye 54 % del total, seguida por Bromeliaceae Tillandsia (Bromeliaceae), with 14 species (29%), followed by (19) y Polypodiaceae (11). Los géneros más diversos son Encyclia, Oncidium, Prostechea (Orchidaceae) and by Pleopeltis, Tillandsia (Bromeliaceae) con 14 especies (29 %); Encyclia, Po l y p o d i u m (Polypodiaceae) and Thelypteris (Thelypteridaceae), Oncidium, Prostechea (Orchidaceae); y Pleopeltis, Polypodium with four species each (Table 2). These are preliminary data, and (Polypodiaceae) y Thelypteris (Thelypteridaceae) con cuatro the richness will increase as specific research on epiphytes is especies cada uno (Cuadro 2). Estos datos son preliminares carried out incorporating adequate techniques to explore the y la riqueza se incrementará a medida que se realicen tree canopy. investigaciones específicas sobre epífitas, que incorporen las técnicas conducentes para explorar el dosel arbóreo. An increase in diversity was observed in relation to the 20 and 22 species registered by Guerrero and López (1997) and En la Sierra de Quila se observó un aumento en la diversidad, by Flores et al. (2013), respectively; 35 taxa were listed in the con respecto a lo consignado por Guerrero y López (1997) present study. The site with the greatest diversity was San y Flores et al. (2013), quienes registraron 20 y 22 especies, Sebastián del Oeste, with 34 genera amounting to 69 % of respectivamente; en el trabajo que se documenta se listaron the overall richness of genera, and 62 species, which represent 35 taxa. 65 % of the total (Table 2); Sierra de Quila followed, with 16 genera (33 %) and 35 species (37 %); finally the La Primavera forest registered seven genera (14 %) and 11 species (12 %).

As for the composition of the above richness, in San Sebastián del Oeste, it consists primarily of orchids and ferns; in Sierra de Quila, of Bromeliaceae, various families of ferns and, in lower proportions, other groups, and in the La Primavera forest, of Bromeliaceae and orchids.

218 Hernández et al., Riqueza de epífitas vasculares ...

Figura 1. Área de estudio: 1) San Sebastián del Oeste, 2) Sierra de Quila y 3) Bosque La Primavera. Figure 1. Study area: 1) San Sebastián del Oeste, 2) Sierra de Quila and 3) La Primavera Forest.

Cuadro 1. Composición de la flora epífita en tres sitios de Jalisco, México. Table 1. Composition of the epiphytic flora in three sites of Jalisco, Mexico. Género Especie Clase Familia (Número) (Número) Lycopodiopsida Lycopodiaceae 1 1 Filicopsida Aspleniaceae 1 2 Dryopteridaceae 1 1 Polypodiaceae 5 11 Thelypteridaceae 1 4 Magnoliopsida Cactaceae 2 2 Crassulaceae 1 1 Onagraceae 1 1 Piperaceae 1 2 Liliopsida Bromeliaceae 5 19 Orchidaceae 30 51 Total 11 49 95

219 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

La localidad con la diversidad más alta fue San Sebastián The large diversity registered in San Sebastián del Oeste del Oeste: 34 géneros que equivalen a 69 % de la riqueza may be due to the fact that its area has the largest surface genérica y 62 especies que representan 65 % del total (Cuadro 2); area of the three studied localities; likewise, it reflects the en segundo lugar estuvo Sierra de Quila, con 16 géneros (33 %) y existence of a greater environmental heterogeneity than 35 especies (37 %); por último, el bosque La Primavera registró that of the La Primavera forest, where the smallest number of siete géneros (14 %) y11 especies (12 %). epiphytes were found.

En cuanto a la composición, en San Sebastián del Oeste Sorensen’s similarity index shows a higher similarity in la riqueza se concentró en las orquídeas y los helechos; en Sierra the composition of species between Sierra de Quila and the de Quila, las bromeliáceas, varias familias de helechos y en La Primavera forest, as they share eight taxa (34 % similarity). menor proporción otros grupos; y en el bosque La Primavera, Bromeliaceae have the highest number of shared species (6), sobresalieron las bromeliáceas y las orquídeas. particularly of the Tillandsia genus.

La diversidad registrada en San Sebastián del Oeste puede San Sebastián del Oeste shares two species with the La ser consecuencia de que su área cuenta con la superficie más Primavera forest (5.4 %) and one with Sierra de Quila (2). grande de las tres localidades consideradas; asimismo, refleja Pitcairnia heterophylla is the only species distributed in all three sites, la existencia de una mayor heterogeneidad ambiental y de which suggests that it is tolerant to different environmental conditions. sitios muy húmedos. Es de destacar que la Sierra de Quila ocupa el segundo lugar en cuanto a este parámetro, ya que su Of the species listed, the NOM-059-SEMARNAT-2010 tamaño equivale a la mitad del correspondiente al bosque La norm (Semarnat, 2010) includes six orchids, four of which are Primavera, sitio en el cual se contabilizó el menor número categorized as threatened (Encyclia adenocaula, Oncidium de epífitas.

Cuadro 2. Riqueza de epífitas en tres sitios de Jalisco. Table 2. Richness of epiphytes in three sites of Jalisco. Bosque San Sebastián Taxa Sierra de Quila La Primavera del Oeste Lycopodiopsida Lycopodiaceae Huperzia reflexa (Lam.) Trevis. - - - Filicopsida Aspleniaceae Asplenium monanthes L. - - x Asplenium sessilifolium Desv. - - x Dryopteridaceae Elaphoglossum sartorii (Liebm.) Mickel - - x Polypodiaceae

Campyloneurum phyllitidis (L.) C. Presl. - - x Pecluma alfredii (Rosenst.) x x - Phlebodium areolatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) J. Sm. - - x Pleopeltis angusta Humb. & Bonpl. ex Willd. - - x Pleopeltis astrolepis (Liebm.) E. Fourn. - - x Pleopeltis mexicana (Feé) Mickel & Beiter x - x Pleopeltis polylepis (Roem. Ex Kunze) T. Moore x - x Polypodium furfuraceum Schltdl. & Cham. x - - Polypodium madrense J. Sm. x - x Continúa Cuadro 2...

220 Hernández et al., Riqueza de epífitas vasculares ...

Continuación Cuadro 2...

Polypodium polypodioides var. Aciculare Weath. x - x Polypodium rosei Maxon. x - - Thelypteridaceae Thelypteris cheilanthoides (Kunze) Proctor - - x Thelypteris hispidula (Decne.) C. F. Reed - - x Thelypteris oligocarpa (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Ching - - x Thelypteris puberula (Baker) C.V. Morton - - x Magnoliopsida Cactaceae Epiphyllum anguliger (Lem.) G. Don. - - x Stenocereus queretaroensis Weber (Buxbaum) x - - Crassulaceae Graptopetalum fruticosum Moran & Uhl. x - - Onagraceae Fuchsia decidua Standl. - - x Piperaceae Peperomia asarifolia Schltdl. & Cham. X - x Peperomia galioides Kunth x - - Liliopsida Bromeliaceae Aechmea bracteata var. pacifica Beutelsp. - - x Catopsis paniculata E. Morren x - - Pitcairnia heterophylla (Lindl.) Beer* x x x Tillandsia achyrostachys E. Morren ex Baker x x - Tillandsia bourgaei Baker - - x Tillandsia calothyrsus Mez. x - - Tillandsia capitata Peach x - - Tillandsia caput-medusae E. Morr. x - - Tillandsia cossonii Baker - - - Tillandsia dasyliriifolia Baker x x - Tillandsia fasciculata Sw. x - - Tillandsia ionantha Planch - - - Tillandsia juncea auct. non (Ruiz & Pav.) Poir. x x - Tillandsia recurvata (L.) L. x x - Tillandsia schiedeana Steud. x - - Tillandsia usneoides (L.) L. x x - Tillandsia valenzuelana A. Rich. - - - Viridantha atroviridipetala (Matuda) Espejo x - - Viridantha plumosa (Baker) Espejo x - -

Continúa Cuadro 2...

221 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Continuación Cuadro 2... Orchidaceae Barkeria barkeriola Rchb. f. - - x Barkeria palmeri (Rolfe) Schltr. - - x Barkeria uniflora (Lex.) Dressler & Halb. - - x Brassavola cucullata (L.) R. Br. - - x Campylocentrum micranthum (Lindl.) Maury - - x Catasetum pendulum Dodson - - x Clowesia dodsoniana Ag. León - x x Cyrtopodium macrobulbon La Llave & Lex. x - - Encyclia adenocaula La Llave & Lex. - - x Encyclia aenicta Dressler & G. E. Pollard x - x Encyclia huertae Soto Arenas & R. Jiménez* x - - Encyclia suaveolens Dressler - - x Epidendrum ciliare L. Withner & Harding - - x Epidendrum marmoratum A. Rich & Galeotti - - x Epidendrum miserum Lindl. - - x Guarianthe aurantiaca (Bateman ex Lindl.) Dressler & W. E. Higgins - x - Hagsatera rosilloi R. González - - x Isochilus chiriquensis Schltr. - - x Jacquiniella leucomelana (Rchb. f.) Schltr. - - x Laelia albida Batem. ex Lindl - x - Laelia autumnalis (La Llave & Lex.) Lindl. x - - Laelia crawshayana Rchb. f. - - x Leochilus crocodiliceps (Rchb. f.) Kraenzl. x - - Leochilus oncidioides Knowles & Westc. - - x Maxillaria variabilis Bateman ex Lindl. - - x Meiracyllium trinasutum Rchb. f. - - x Mormodes badia Rolfe ex Watson - - x Mormodes pardalinata S. Rosillo - - x Myrmecophila galeottiana (A. Rich.) Rolfe x - - Notylia barkeri Lindl. - - x Oncidium ensatum Lindl. - - x Oncidium graminifolium Lindl.* x - x Oncidium suave Lindl. x - - Oncidium tigrinum La Llave & Lex. - - x

Ornithocephalus biloborostratus Salazar & R. González - - x Ornithocephalus inflexus Lindl. - - x Prosthechea concolor (Lex.) W.E. Higgins - - x Prosthechea pastoris (Lex.) Espejo et López-Ferr - - x

Continúa Cuadro 2...

222 Hernández et al., Riqueza de epífitas vasculares ...

Continuación Cuadro 2... Prosthechea pterocarpa (Lindl.) W.E. Higgins - - x Prosthechea punctulata (Rchb. f.) Soto Arenas et Salazar - - - Rhynchostele cervantesii (Lex.) Soto Arenas et Salazar - - x Rhynchostele maculata (Lex.) Soto Arenas et Salazar - - x Rodriguezia dressleriana R. González - - x Rossioglossum insleayi (Barker ex Lindl.) Garay et G.C. Kenn. - - x Scaphyglottis imbricata (Lindl.) Dressler - - x Stanhopea martiana Bateman ex Lindl. - - x Stanhopea intermedia Klotzsch x - - Stelis quadrifida (La Llave et Lex) R. Solano et Soto Arenas - - x Trichocentrum mandreanum (Cogn.) R. Jiménez et Carnevali - - x Trichocentrum cebolleta (Jacq.) M.W. Chase & N. H. Williams x x - Trichosalpinx tamayoana Soto Arenas - - x Total de especies 35 11 62 X = presencia; - = ausencia. *Especies registradas como epífitas en otros estados y que en Sierra de Quila se tienen registradas como rupícolas. X = Presence; - = absence; *Recorded species as epiphytes in other states and that in Sierra de Quila are registered as rupicolous.

El índice de Similitud de Sorensen indica que hay mayor tigrinum, Rossioglossum insleayi and Rhynchostele cervantesii), semejanza en la composición de especies entre Sierra de Quila and the other two, as requiring special protection (Oncidium y el bosque La Primavera, ya que comparten ocho taxa (34 % ensatum and Rodriguezia dressleriana). de similitud). Bromeliaceae tiene el número más alto de especies compartidas (6), en particular, para el género Tillandsia. The Orchidaceae family is the richest in epiphytes in the three sites, and also the one with the largest number of species at San Sebastián del Oeste tiene dos especies en común con risk; all of these are distributed in San Sebastián del Oeste, el bosque La Primavera (5.4 %) y una con Sierra de Quila (2). which is partially included in the Catchment of National Pitcairnia heterophylla es la única que se distribuye en los tres Irrigation District 043; there are no conservation actions or sitios, lo cual sugiere que tolera condiciones ambientales diferentes. effective managements in this catchment, and therefore, these species may be damaged. Del listado obtenido, las que se incluyen en la NOM059- SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010) son seis orquídeas, Sorensen’s index revealed the importance of San Sebastián cuatro de ellas categorizadas como amenazadas (Encyclia del Oeste as a reservoir with a high diversity of epiphytes, adenocaula, Oncidium tigrinum, Rossioglossum insleayi y followed by Sierra de Quila; this parameter turned out to be Rhynchostele cervantesii) y las otras dos, en la de protección adequate to perform the preliminary similarity analysis; however, especial (Oncidium ensatum y Rodriguezia dressleriana). the incorporation of abundance data by species is desirable.

La familia Orchidaceae es la más rica en epífitas en los tres The results shown here are preliminary; a specific project for lugares y también, la que tiene más especies en riesgo; todas ellas se epiphyte diversity needs to be carried out using appropriate distribuyen en San Sebastián del Oeste, que está parcialmente incluida sampling techniques in order to have a thorough inventory of en la Cuenca Alimentadora del Distrito Nacional de Riego epiphytes, the importance of which lies in the fact that they are 043; en ella, no se llevan a cabo acciones efectivas de indicators of climate change and, therefore, they are susceptible of conservación ni de manejo y, en consecuencia, estas pueden being used in monitoring projects to document the impact of ser vulneradas. temperature increase on this type of species.

El Índice de Sorensen reveló la importancia de San Sebastián del Oeste como reservorio de alta diversidad de epífitas, seguido de la Sierra de Quila; este parámetro resultó conveniente para efectuar el análisis preliminar de similitud, sin embargo, sería deseable incorporar datos de abundancia por especie.

223 Rev. Mex. Cien. For. Vol. 5 Núm. 24

Los resultados que aquí se muestran son preliminares y es ACKNOWLEDGMENTS necesario llevar a cabo un proyecto específico para diversidad de epífitas que utilice las técnicas de muestreo apropiadas, a fin The authors wish to express our gratitude to Adolfo Espejo- de contar con un inventario completo de las epífitas, cuya Serna, Ana Rosa López-Ferrari and Aniceto Mendoza-Ruiz for importancia radica en que son indicadoras de cambio climático their support in the taxonomic identification of certain species. y, por lo tanto, susceptibles de emplearse en proyectos de monitoreo que documenten el impacto del aumento de la End of the English version temperatura en este tipo de especies.

AGRADECIMIENTOS

A Adolfo Espejo-Serna, Ana Rosa López-Ferrari y Aniceto Mendoza-Ruiz por apoyar en la identificación taxonómica de algunas especies.

REFERENCIAS

Aguirre L., E. 1992. Vascular epiphytes of Mexico: a preliminary inventory. Hernández L., L., A. Flores A., J. J. Reynoso D. and E. A. Suárez M. 2012. Epiphytic Selbyana 13: 72-76. plants in three sites in Jalisco, Mexico. In: 6th International Canopy Ceja R., J., A. Mendoza R., A. R. López, A. Espejo S., B. Pérez G. y J. García Conference. Oaxaca, Mexico. October 24-27, 2012. Oaxaca, Oax. C. 2010. Las epífitas vasculares del estado de Hidalgo, México: México CD-ROM. s/p. diversidad y distribución. Act. Bot. Mex. 93: 1-39. Mickel, J. T. and A. R. Smith. 2004. The pteridophytes of Mexico. Mem. New Ceja R., J., A Espejo S., J. García C., A. R. López F., A. Mendoza R. y B. Pérez G. York Bot. Gard. 88: 1-1054. 2012. Epífitas vasculares del Bajío y regiones adyacentes. Fascículo Müeller-Dombois, D. and H. Ellenberg. 1974. Aims and methods of vegetation Complementario XXVIII. 53 p. ecology. John Wiley and Sons. New York, NY USA. 547 p. Cronquist, A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Rodríguez G., C., R. Cuevas G., T. Kromer y J. G. García F. 2013. Composición Columbia University Press. New York, NY USA. 1262 p. y diversidad de epífitas vasculares en dos tipos de vegetación de Cuevas G., R., S. Koch, E. García M., N. M. Núñez L. y E. J. Jardel P. 2004. Flora la Estación Científica Las Joyas. In: Memoria del XIX Congreso vascular de la Estación Científica Las Joyas. In: Cuevas G., R. y E. Mexicano de Botánica. 20-25 de octubre de 2013. Tuxtla Gutiérrez, J. Jardel P. (eds.). Flora y vegetación de la Estación Científica Las Chis. México. CD-ROM. s/p. Joyas. Petra Ediciones. Autlán de Navarro, Jal. México. pp 119-176. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2010. Norma Espejo S., A., A. Mendoza R., A. R. López F., J. Ceja R., J. García C. y B. Pérez Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Diario Oficial de G. 2013. Catálogo de epífitas vasculares de México: avances y la Federación (DOF). Jueves 30 de diciembre de 2010. México, D. perspectivas. Simposio La Convivencia de las epífitas: invitación a F., México. 77 p. su biodiversidad, ecología y manejo. In: Memoria del XIX Congreso Vázquez G., J. A., G. Nieves., M. Cházaro, Y. L. Vargas R., A. Flores y H. Luquín. Mexicano de Botánica. 20-25 de octubre de 2013. Tuxtla Gutiérrez, 2004. Listado preliminar de plantas vasculares del Norte de Jalisco Chis. México. CD-ROM. s/p. y zonas adyacentes. Serie Fronteras de Biodiversidad 1: 115- Flores P., A. and S. Valencia-D. 2007. Local illegal trade of wild vascular 168. In: Vázquez G., J. A., M. Cházaro, G. Nieves, Y. L. Vargas R., epiphytes reveals unknown diversity. Biol. Conserv. 372-387. M. Vázquez y A. Flores (eds.). 2004. Flora del norte de Jalisco y Gentry, A. H. and C. H. Dodson. 1987. Diversity and biogeography of etnobotánica Huichola. Universidad de Guadalajara. Guadalajara, neotropical vascular epiphytes. Ann. Missouri Bot. Gard. 74: 205-233. Jal. México. 181 p. Guerrero N., J. J. y G. A. López C. 1997. La vegetación y la flora de la Sierra Wolf, J. H. D. y A. Flamenco. 2005. Distribución y riqueza de epífitas de de Quila. Universidad de Guadalajara. Guadalajara, Jal. México. Chiapas. In: González E., M., N. Ramírez M. y L. Ruiz M. (coords.). 134 p. Diversidad biológica en Chiapas. Consejo de Ciencia y Tecnología Flores A., A., J. J. Reynoso D., L. Hernández L. y E. A. Suárez M. 2013. del estado de Chiapas, El Colegio de la Frontera Sur, Plaza y Monocotiledóneas del área natural protegida Sierra de Quila, Valdés. México D.F., México. pp. 127-162. Jalisco, México. Ibugana 4: 39-58.

224 Hernández et al., Riqueza de epífitas vasculares ...

225 226 CONSEJO ARBITRAL

Argentina Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.- M.Sc. Leonel Harrand Museo Argentino de Ciencias Naturales.- Dra. Ana María Faggi Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (IADIZA).- Dr. Eduardo Martínez Carretero

Canadá Universitè Laval, Québec.- Ph. D. Roger Hernández

Cuba Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical.- Dra. Amelia Capote Rodríguez Unión Nacional de Escritores y Artistas de Cuba.- Dra. Raquel Carreras Rivery

Chile Universidad del Bío Bío.- Dr. Rubén Andrés Ananias Abuter

España CIFOR-INIA.- Dr. Eduardo López Senespleda, Dr. Gregorio Montero González, Dr. Sven Mutke Regneri Fundación CEAM.- Dra. María José Sánz Sánchez Universidad de Oviedo.- Dr. Elías Afif Khouri Universidad Politécnica de Madrid.- Dr. Alfredo Blanco Andray, Dr. Luis Gil Sánchez, Dr. Alfonso San Miguel-Ayanz, Dr. Eduardo Tolosana, Dr. Santiago Vignote Peña

Estados Unidos de América New Mexico State University.- Ph.D. John G. Mexal Northern Arizona University .- Ph.D. Peter Z. Fulé University of Colorado at Denver.- Ph.D. Rafael Moreno Sánchez University of Florida.- Ph.D. Francisco Javier Escobedo Montoya United States Department of Agriculture, Forest Service.- Dr. Mark E. Fenn, Dr. Carlos Rodriguez Franco

Italia International Plant Genetic Resources Institute.- Dra. Laura K. Snook

México .Asociación Mexicana de Arboricultura.- Dr. Daniel Rivas Torres. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.- Dr. José F. Conrado Parraguirre Lezama. Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. Dra. Luz María del Carmen Calvo Irabién Ph.D. José Luis Hernández Stefanoni Centro de Investigación y Docencia Económicas.- Dr. Alejandro José López-Feldman CENTROGEO / CONACYT.- Dra. Alejandra López Caloca. Colegio de la Frontera Sur.- Dr. Bernardus H. J. de Jong, Dr. Mario González Espinosa, Ph.D. Jorge E. Macías Sámano, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, Dr. Cristian Tovilla Hernández, Dr. Henricus Franciscus M. Vester Colegio de Postgraduados.- Dr. Arnulfo Aldrete, Dr. Dionicio Alvarado Rosales, Dr. Víctor M. Cetina Alcalá, Dra. Ma. de Lourdes de la Isla de Bauer, Dr. Héctor M. de los Santos Posadas, Dr. Armando Equihua Martínez, Dr. Ronald Ferrara-Cerrato, Dr. Edmundo García Moya, Dr. Manuel de Jesús González Guillén, Dr. Jesús Jasso Mata, Dr. Lauro López Mata, Dr. Javier López Upton, Dr. Martín Alfonso Mendoza Briseño, Dr. Antonio Trinidad Santos, Dr. Juan Ignacio Valdés Hernández, Dr. José René Valdez Lazalde, Dr. J. Jesús Vargas Hernández, Dra. Heike Dora M. Vibrans Lindemann El Colegio de México.- Dra. María Perevochtchikova

227 El Colegio de Tlaxcala, A.C.- M.C. Noé Santacruz García Instituto de Ecología, A. C.- Dr. Pedro Guillermo Ángeles Álvarez, Dr. Ismael Raúl López Moreno Instituto Politécnico Nacional.- Dr. Alejandro Daniel Camacho Vera, Ph.D. José de Jesús Návar Cháidez, M.C. D. Leonor Quiroz García, Ph.D. Sadoth Sandoval Torres PRONATURA.- Dr. José A. Benjamín Ordoñez Díaz Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.- Dr. Eladio Heriberto Cornejo Oviedo, M.C. Salvador Valencia Manzo Universidad Autónoma Chapingo.- M.C. Beatriz Cecilia Aguilar Valdez, M.C. Baldemar Arteaga Martínez, Dra. Emma Estrada Martínez, M.C. Mario Fuentes Salinas, M.C. Enrique Guízar Nolazco, Dra. María Isabel Palacios Rangel, Dr. Hugo Ramírez Maldonado, Dr. Dante Arturo Rodríguez Trejo, Dr. Leonardo Sánchez Rojas, Dr. Enrique Serrano Gálvez, Dra. Ernestina Valadez Moctezuma Universidad Autónoma de Baja California Sur.- Dr. José Antonio Martínez de la Torre Universidad Autónoma de Chihuahua.- Ph.D. Concepción Luján Álvarez, Ph.D. Jesús Miguel Olivas García Universidad Autónoma de Guadalajara.- Dr. Mauricio Alcocer Ruthling Universidad Autónoma de Nuevo León .- Dr. Glafiro J. Alanís Flores, Dr. Enrique Jurado Ybarra, Dr. José Guadalupe Marmolejo Monsiváis, Dr. Eduardo Javier Treviño Garza Universidad Autónoma de Querétaro.- Dr. Luis Gerardo Hernández Sandoval Universidad Autónoma de San Luis Potosí.- M.C. Carlos Arturo Aguirre Salado Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.- Dra. Ana Laura López Escamilla, Dr. Ángel Moreno Fuentes Universidad Autónoma del Estado de México.- Dr. Darío Ibarra Zavala, Dr. Armando Burgos-Solorio Universidad Autónoma Indígena de México.- Dra. Hilda Susana Azpiroz Rivero Universidad Autónoma Metropolitana.- Dr. Héctor Castillo Juárez, Dra. Carmen de la Paz Pérez Olvera Universidad de Guadalajara.- Dr. Luis Ramón Bravo García, Dr. Ezequiel Delgado Fourné, M.C. Francisco Javier Fuentes Talavera, M.C. María Guadalupe Lomelí Ramírez, M.C. Roberto Novelo González, Dr. Rubén Sanjuán Dueñas Universidad del Mar.- M.C. Verónica Ortega Baranda Universidad Juárez del Estado de Durango.-Dr. Javier Leonardo Bretado Velázquez, Dr. Hermes Alejandro Castellanos Bocaz, Dr. José Javier Corral Rivas, Ph.D. José Ciro Hernández Díaz, Dr. Marín Pompa García Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.- Dr. José Cruz de León, M.C. Marco Antonio Herrera Ferreyra, Dr. Alejandro Martínez Palacios, Dr. José Guadalupe Rutiaga Quiñones, Dr. David Zavala Zavala Universidad Nacional Autónoma de México.- Dra. María del Consuelo Bonfil Sanders, Dr. Humberto Bravo Álvarez, Dra. Eliane Ceccón, Dr. Joaquín Cifuentes Blanco, Dr. Abisaí Josué García Mendoza, Dr. Roberto Garibay Orijel, Dr. Julio Alberto Lemos Espinal, Dr. Daniel Piñero Dalmau, Dr. Américo Saldívar Valdés, Dra. Teresa Terrazas Salgado Universidad Veracruzana.- Dr. Lázaro Rafael Sánchez Velásquez Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.- Dr. Miguel Acosta Mireles, Dr. Juan de Dios Benavides Solorio, Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Carlos Román Castillo Martínez, Dr. José Gilberto Chávez León, Dr. José Germán Flores Garnica, M.C. Antonio González Hernández, Dr. Vidal Guerra de la Cruz, Dr. José Amador Honorato Salazar, Dr. Fabián Islas Gutiérrez, Dr. Emiliano Loeza Kuk, M.C. José Francisco López Toledo, Dr. Martín Martínez Salvador, Dra. Aixchel Maya Martínez, Dr. José Isidro Melchor Marroquín, M.C. Francisco Moreno Sánchez, Dr. Ramiro Pérez Miranda, Dr. Guillermo Sánchez Martínez, Dr. Erasto Domingo Sotelo Ruiz, Dr. Arturo Gerardo Valles Gándara, Dr. José Villanueva Díaz, M.C. Eulalia Edith Villavicencio Gutiérrez. Dra. Ana Laura Wegier Briuolo Consultores Privados.- Dr. Gustavo Cruz Bello, M.C. Juan Islas Gutiérrez, M.Sc. Rosalía A. Cuevas Rangel, Dra. Teresita del Niño Jesús Marín Hernández

CONSEJO EDITORIAL

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.- Dr. Francisco Becerra Luna, M.C. Andrés Flores García, M.C. Georgel Moctezuma López, M.C. Francisco Moreno Sánchez M.C. Santa Ana Ríos Ruíz, M.C. Martín Enrique Romero Sánchez, M.C. Juan Carlos Tamarit Urias, M.C. Efraín Velasco Bautista Universidad Autónoma de Chapingo.- Dra. María Isabel Palacios Rangel Universidad Autónoma del Estado de México.- Dr. Armando Burgos-Solorio Universidad Nacional Autónoma de México.- M.C. Verónica del Pilar Reyero Hernández

228