Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 http://rodriguesia.jbrj.gov.br DOI: 10.1590/2175-7860201869228
Fungos causadores de ferrugens (Pucciniales) em plantas da Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazônia Central, Brasil Rust fungi (Pucciniales) in plants of the Adolpho Ducke Forest Reserve, Central Amazon, Brazil
Aline Carvalho de Carvalho1, Helen Maria Pontes Sotão2,4 & Isadora Fernandes de França3
Resumo Este trabalho apresenta as espécies de fungos Pucciniales que ocorrem parasitando plantas em uma área de floresta do bioma Amazônia, localizada na Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD), em Manaus (AM), Brasil. Dezessete espécies foram identificadas: Aecidium annonae, A. amazonense, A. juruense, A. xylopiae, Crossopsora piperis, Desmella aneimiae, Dietelia duguetiae, Edythea palmaea, Porotenus biporus, P. memorae, Puccinia bambusarum, P. heliconiae, P. thaliae, Sphenospora smilacina, Uredo borreriae, U. maceiensis e U. pusilla. Todas representam primeiro registro para a área de estudo. A lista inclui novos registros para o Brasil (U. pusilla), para a região Amazônica (D. duguetiae) e para o estado do Amazonas (A. annonae, A. xylopiae, C. piperis, E. palmaea, P. biporus e S. smilacina). Espécies de ferrugem foram registradas em 17 gêneros e 12 famílias botânicas (Annonaceae, Arecaceae, Bignoniaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Heliconiaceae, Marantaceae, Piperaceae, Poaceae, Rubiaceae, Smilacaceae e Tectariaceae). Na família Annonaceae ocorreram cinco espécies de ferrugem, e na família Bignoniaceae ocorreram duas e para as Pucciniales destas duas famílias foi elaborada uma chave de identificação. São apresentadas descrições, distribuição geográfica, comentários taxonômicos e ilustrações para os novos registros para o Brasil e Amazônia. Palavras-chave: bioma Amazônia, Pucciniomycetes, Basidiomycota, taxonomia. Abstract This work presents the Pucciniales fungi species found as parasites of plants in a forest area of the Amazon biome located in the Adolpho Ducke Forest Reserve (ADFR) in Manaus (AM), Brazil. Seventeen species were identified and all represent the first record for the study area. They were Aecidium annonae, A. amazonense, A. juruense, A. xylopiae, Crossopsora piperis, Desmella aneimiae, Dietelia duguetiae, Edythea palmaea, Porotenus biporus, P. memorae, Puccinia bambusarum, P. heliconiae, P. thaliae, Sphenospora smilacina, Uredo borreriae, U. maceiensis and U. pusilla. All represent the first record for the field of study. The list includes new records for Brazil (U. pusilla), for the Amazon region (D. duguetiae) and for the state of Amazonas (A. annonae, A. xylopiae, C. piperis, E. palmaea, P. biporus and S. smilacina). Rust species were recorded in 17 genera and 12 families of plants (Annonaceae, Arecaceae, Bignoniaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Heliconiaceae, Marantaceae, Piperaceae, Poaceae, Rubiaceae, Smilacaceae e Tectariaceae). Five rust species occurred on members of the family Annonaceae, and two species on Bignoniaceae; an identification key was created for the Pucciniales fungi found on these two families. Descriptions, geographical distributions, taxonomic comments, and illustrations for the new records for Brazil and for the Amazon are provided. Key words: Amazon biome, Pucciniomycetes, Basidiomycota, taxonomy.
Introdução Pucciniomycetes, cujas espécies apresentam os ciclos As ferrugens de plantas são doenças causadas de vida complexos, podendo apresentar até seis tipos por fungos fitopatogênicos da ordem Pucciniales. de esporos diferentes (Aime et al. 2006). São parasitas É um grupo monofilético, classificado no filo obrigatórios e apresentam alta especificidade de Basidiomycota, subfilo Pucciniomycotina e classe hospedeiros, sendo capazes de infectar um grande
1 Universidade Federal Rural da Amazônia, Prog. Pós-graduação em Ciências Biológicas, Av. Tancredo Neves 2501, Terra Firme, 66077-830, Belém, PA, Brasil. [email protected] 2 Museu Paraense Emílio Goeldi, Coord. Botânica, Av. Perimetral 1901, Terra Firme, C.P. 399, 66040-170, Belém, PA, Brasil. 3 Universidade Federal do Pará, Campus Universitário de Altamira, Faculdade de Ciências Biológicas, R. Coronel José Porfírio 2515, Esplanada do Xingú, 68372-040, Altamira, PA, Brasil. [email protected] 4 Autor para correspondência: [email protected] 664 Carvalho AC, Sotão HMP & França IF número de plantas vasculares, cultivadas ou silvestres principais bacias de drenagem: Rio Amazonas e o (Cummins & Hiratsuka 2003). Rio Negro. O clima da região segue o tipo Afi de Este grupo de fungos constitui uma das Köppen, com temperatura média de 26 °C (mínima maiores ordens do reino Fungi, com cerca de 8.000 19 °C e máxima 39 °C). A precipitação anual varia espécies descritas (Cummins & Hiratsuka 2003). de 1.900 a 2.300 mm, sendo a estação chuvosa Para o Brasil são conhecidas cerca de 750 espécies de dezembro a maio e a estação seca de junho de Pucciniales, entre estas, 184 são conhecidas a novembro. Apresenta uma cobertura vegetal para a Região Norte com registros para os estados típica de floresta tropical úmida de terra firme da do Acre (19); Amapá (54), Amazonas (66); Pará Amazônia ou Floresta Densa (PELD 2015). (115); Rondônia (1); Roraima (3) e Tocantins (3) Foram analisadas amostras de fungos (Carvalho-Jr & Sotão 2016). causadores de ferrugens procedentes de coleções Embora a distribuição desses fungos seja realizadas pelos autores na RFAD, nos períodos cosmopolita, Berndt (2012) sustenta que a riqueza de fevereiro de 2006 e junho de 2015, cuja de espécies de ferrugens é determinada pela metodologia adotada para coleta, preservação e disponibilidade de plantas hospedeiras, ou seja, a herborização foram as referidas por Cummins riqueza de ferrugens é influenciada pela composição & Hiratsuka (2003) e França & Sotão (2009). taxonômica da flora vascular de uma determinada Os espécimes foram identificados com base nas região. Zuluaga et al. (2008) consideram que o famílias das plantas hospedeiras, em análises das estudo da biota de ferrugens pode ser empregado microestruturas dos fungos, comparações com como uma ferramenta promissora em análises espécimes depositadas em herbários (MG e IAN) biogeográficas, devido a este endemismo de gêneros e bibliografia especializada. e espécies do grupo em certas regiões, podendo a Para a etapa de análises morfológicas das presença destes fungos servirem como padrão de microestruturas fúngicas, as técnicas utilizadas comparação em estudos ambientais. foram de Cummins & Hiratsuka (2003) e França et A Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD) al. (2010), onde lâminas semipermanentes de soros é uma unidade de conservação (UC) localizada no e esporos foram montadas entre lâmina e lamínula em uma solução de lactoglicerol, posteriormente município de Manaus, no estado do Amazonas, em aquecida e observada sob microscopia óptica (MO). uma área limítrofe ao perímetro urbano, sofrendo Para se obter as medidas máxima e mínima foram forte impacto ambiental com a expansão da mensurados 20 esporos em média, dos espécimes Região Metropolitana de Manaus (PELD 2015). estudados. É uma das UCs melhor estudadas da Amazônia Foi utilizada a microscopia eletrônica de brasileira e as pesquisas desenvolvidas têm varredura (MEV) para análise detalhada da superfície contribuído significativamente para o entendimento dos esporos de algumas ferrugens, conforme a da dinâmica ecológica da Amazônia (Oliveira metodologia adotada por França & Sotão (2009). et al. 2008). Entre estes estudos, destacam-se Literatura especializada com chaves de os de Oliveira et al. (2008) e Hopkins (2005), identificação e descrições de espécies foram que registram a ocorrência de várias famílias consultadas, como Hennen & Ono (1978), Buriticá de plantas com potencial ao parasitismo por & Hennen (1980), Hennen & Sotão (1996), Berndt espécies de ferrugens. Porém, até o momento não et al. (2002), Cummins & Hiratsuka (2003), havia referência anterior de fungos Pucciniales Hennen et al. (2005), Salazar-Yepes & Carvalho-Jr parasitando plantas na RFAD. (2010) e Berndt & Beenken (2013). Este trabalho teve por objetivo inventariar As amostras botânicas foram identificadas os fungos Pucciniales da RFAD e associa-los às com a colaboração de taxonomistas e técnicos plantas hospedeiras, assim como indicar as novas (parabotânicos) do Museu Paraense Emílio Goeldi ocorrências, descrever e ilustrar os novos registros (MPEG). para o Brasil e Amazônia. Os espécimes estudados foram incorporados no herbário João Murça Pires (MG) do Museu Material e Métodos Paraense Emílio Goeldi (MPEG). O inventário foi realizado na Reserva A nomenclatura utilizada está de acordo Florestal Adolpho Ducke (RFAD), que abrange uma com o glossário apresentado por Salazar-Yepes & área de aproximadamente 100 km2 (03°00’00”– Carvalho-Jr (2010). A classificação para família e 03°08’00”S e 59°52’40”–59°52’00”W) (Ribeiro gêneros dos fungos está de acordo com Cummins 1976). Está situada no divisor de águas de duas & Hiratsuka (2003).
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 Pucciniales da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia 665 Resultados e Discussão (Annonaceae) foi registrado pela primeira vez A partir de estudos taxonômicos realizados como hospedeiro de Aecidium annonae. com 51 espécimes de ferrugens coletadas na RFAD, foram identificadas 17 espécies de fungos da ordem Novos registros para o Brasil e Amazônia Pucciniales (Tab. 1), classificados em nove gêneros. Uredo pusilla F. Kern, Thurst. & Whetzel, Destes, sete são gêneros teleomorfos pertencentes Monograph Univ. Puerto Rico, Series B 2:296 a cinco famílias: Phakopsoraceae (Crossopsora), 1934. (?/?,IIe/?). Figs 1a-c Pucciniaceae (Puccinia), Pucciniosiraceae Tipo: sobre Machaerium humboldtianum (Dietelia), Raveneliaceae (Sphenospora) e Vogel (Fabaceae), Venezuela, Carabobo, Adjuntas, Uropyxidaceae (Desmella, Edythea e Porotenus), Trompillo, ravine. Chardon e Toro, Aug. 14, 1932. e dois são gêneros anamorfos: Aecidium e Uredo. Uredínio abaxial, disperso, arredondado, Todas as espécies identificadas representam pequeno, aderido ao tecido da planta, de cor primeiro registro para a área de estudo. Novos marrom castanho; paráfise periférica, numerosa, registros foram observados: para o Brasil, a espécie cilíndrica, acuminada ou arredondada no ápice, Uredo pusilla F. Kern, Thrust. & Whetzel sobre (35–)44–90 × 6–9 µm, com 1 septo; parede Machaerium sp.; para a Amazônia brasileira a hialina, uniforme, com 1,5–2 µm de espessura; espécie Dietelia duguetiae (Thrust.) Buriticá & urediniósporo elipsóide, obovóide ou piriforme, J.F. Hennen sobre Duguetia sp. e para o estado 19–26 × 13–19 µm; parede equinulada, hialina, do Amazonas, Aecidium annonae Henn. sobre com 1–1,5 µm de espessura, poros obscuros. Bocageopsis sp., A. xylopiae Henn sobre Xylopia Material examinado: BRASIL. AMAZONAS: Manaus, sp., Crossopsora piperis Berndt, F.O. Freire & Reserva Florestal Adolpho Ducke, sobre Machaerium C.N. Bastos sobre Piper sp., Edythea palmaea (J.F. leiophyllum var. leiophyllum (DC) Benth, 23.VI.2015, Hennen & Y. Ono) Cummins & Y. Hirats sobre fl., A. Carvalho et al. A2015-39 (MG 217844). Attalea sp., Porotenus biporus J.F. Hennen & Sotão Sobre o gênero Machaerium (Fabaceae), sobre Adenocalymma sp. e Sphenospora smilacina três espécies de Uredo são descritas, U. machaerii Syd. sobre Smilax sp. Dietel, U. machaeriicola Cummins e U. pusilla, Os espécimes de plantas hospedeiras esta última diferencia-se das demais espécies por registradas neste estudo foram classificados em apresentar paráfise septada, com parede entre 1,5–2 17 gêneros, inseridos em 12 famílias vegetais µm, enquanto que U. machaerii não apresenta (Tab. 1), 11 da divisão Magnoliophyta e somente paráfise (Dietel 1897) e U. machaeriicola apresenta uma Pteridophyta (Tectariaceae). Entre as espécies paráfise sem septo e com parede engrossada (4–7 identificadas não foi observada nenhuma ocorrência µm) (Cummins 1943). de um mesmo estádio esporífero em mais de uma No Brasil, sobre Machaerium, havia apenas família vegetal, evidenciando a característica de o registro de U. machaerii, em Niterói (RJ). especificidade desses fungos até para a categoria No presente trabalho é realizado o primeiro de família de hospedeiros, conforme já citado registro da espécie no Brasil, anteriormente em literatura por diversos especialistas como em conhecido somente para a Venezuela (Kern et al. Cummins & Hiratsuka (1983, 2003), Hennen et 1934). al. (2005) e Salazar-Yepes & Carvalho-Jr (2010). O maior número de espécimes registrados foi Dietelia duguetiae (Thurst.) Buriticá & J.F. de P. biporus (17), parasitando plantas da família Hennen, Fl. Neotropica 24:17. 1980. (0/?,?/III). Bignoniaceae, do gênero Adenocalymma. Segundo Figs. 1d-i Hopkins (2005), esta é uma das famílias de lianas Basiônimo: Endophylloides degueliae mais diversas na área de estudo. O gênero de planta Thurst, Mycologia 32(3): 293 (1940) hospedeira Adenocalymma (Bignoniaceae), foi o Tipo: Duguetia furfuracea (A. St-Hil.) Benth. único que registrou duas espécies de ferrugem (P. & Hook. (Annonaceae), Brasil, Minas Gerais, biporus e P. memorae). Uberlândia, 18 Maio 1936, Muller s.n. A família de plantas melhor representada Espermogônios adaxiais formando pequenas foi Annonaceae, com cinco gêneros parasitadas galhas nas folhas em manchas amareladas, cor por cinco espécies de ferrugens, seguida por preta; télio abaxial com perídio firme, de cor Bignoniaceae. Para estas famílias são apresentadas marrom escura; células peridiais rombóides a chaves de identificação com as espécies encontradas angulares, 24–34 × 16–20 µm; parede externa na área de estudo. O gênero Bocageopsis radialmente estriada e interna verrugosa, com 2–4
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et et et al. 2005; (2005) Novo registro (2005) (2005) (2010) Ilustrações .(2005) Referencias para descrições e Referencias Hennings (1904); Hennen et al .(2005) Hennings (1904); Batista al. (1966); Hennen et al França et al. Hennings (1895); Hennen et al (2005) Buriticá & Hennen (1980); Hennen et al. Hennen & Sotão (1996); et al Albuquerque (1971); Hennen al .(2005) Cummins & Hiratsuka (1983); Hennen et al. Hennings (1904); Batista (1966); Hennen et al Hennings (1895); Hennen et al 2005; Castro (2012)
et al et 2005; 2005; 2005; et al. 2005; Carvalho- 2005; Carvalho- 2014); AM Distribuição geográfica Brasil (AL e AM) (Hennen et al. e Brasil (AL Carvalho-Jr & Sotão 2016) Brasil (AM, AP, e PA), Peru (Hennen et e PA), AP, Brasil (AM, al. 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016) Brasil (PA, GO) (Carvalho-Jr & Sotão Brasil (PA, 2016); AM 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016); AM 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016); Jr & Sotão 2016; Berndt 2013); AM Jr & Sotão 2016; Berndt 2013); e SP), Guiana Brasil (AM, MG, PA Francesa (Hennen et al. Jr & Sotão 2016; Berndt 2013) Brasil (AP, DF, MA, MG e PA); Guiana MA, MG e PA); DF, Brasil (AP, Francesa (Hennen et al. Carvalho-Jr & Sotão 2016; AM Carvalho-Jr & Sotão 2016; Brasil (BA, DF, GO, MA, MG, PA e GO, MA, MG, PA Brasil (BA, DF, SP); Colômbia (Hennen Carvalho-Jr & Sotão 2016) TO PA, Brasil (GO, MA, MG, MT, e SP); África, Colômbia (Hennen al. 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016; Céspedes et al. Brasil (AM) (Hennen et al. Brasil (DF, GO, MG e SP) (Hennen Brasil (DF, New record to the Amazon. Voucher (MG) Voucher 217803 217830 217798 217799, 217800 217840 217841, 217842, 217843 217801, 217802, 217812, 217832, 217833, 217834, 217835, 217836, 217837, 217839, 217838 217819 217822, 217823, 217824, 217825, 217826, 217827, 217829, 217828 217821 217795, 217796 217797 New record for the state of Amazonas; identificados Nº de espécimes 1 1 1 2 1 3 11 1 8 1 2 1 Novo registro para a Amazônia. Henn. ♦ Henn. ♦ Henn. (Thurst.) (J.F. Hennen & (J.F. New record for Brazil; Espécies de ferrugens Uredo maceiensis Henn. Uredo Aecidium amazonense Henn. Aecidium annonae Hennen biporus J. F. Porotenus & Sotão ♦ memorae F.Porotenus Albuquerque Hennen biporus J.F. Porotenus & Sotão♦ J. F. Hennen biporus J. F. Porotenus & Sotão♦ Y. Ono) Cummins & Y. Hirats .♦ Y. Ono) Cummins & Y. Edythea palmaea Aecidium amazonense Henn. Aecidium juruense Dietelia duguetiae Buriticá & J.F. Hennen♦♦ Buriticá & J.F. Aecidium xylopiae (K.
Mart. Huber R.E. Fr. (DC.) L.G. hospedeiros Gênero/Espécies de Gênero/Espécies Maprounea guianensis Aubl. Maprounea Guatteria megalophylla Diels Guatteria poeppigiana Bocageopsis multiflora (Mart.) R.E. Fr. Duguetia flagellaris Adenocalymma schomburgkii Lohmann Adenocalymma moringifolium (DC.) L.G. Lohmann Adenocalymma magnificum Mart. ex DC. Adenocalymma validum Schum.) L.G. Lohmann Xylopia amazonica Attalea sp. Unonopsis stipitata Diels Novo registro para o estado do Amazonas; Espécies de fungos causadores de ferrugens da Reserva Florestal com as famílias, da Reserva Adolpho Ducke, gênero e espécies das plantas hospedeiras, número de de ferrugens Espécies de fungos causadores Rust fungi species in the Adolpho Ducke Forest Reserve, with families, genus and host species, the number of specimens identified, voucher deposited in MG herbaria, geographic distribution
Família Euphorbiaceae Annonaceae Bignoniaceae Arecaceae Tabela 1 – espécimes identificados, distribuiçãopara descrições e ilustrações da espécies. voucher depositados no herbário MG, geográfica Brasil e referência Table 1 – in Brazil and reference to descriptions illustration. para o Brasil;
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 Pucciniales da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia 667 et al. (2008) et al. 2005; McTaggart 2005; McTaggart (2002) Ilustrações (1934) 2005; Viégas (1945) Viégas 2005; . (2014) 2005; Viégas (1945) Viégas 2005; Referencias para descrições e Referencias Sydow (1925); Hennen et & al. 2005; Salazar-Yepes Carvalho-Jr (2010) Kern & Whetzel (1926); Hennen Kern & et al. Sydow & (1919) [1918]; Hennen et al. et al Kern & Whetzel(1926); Hennen Kern & et al Berndt et al. Arthur (1918); Hennen et & al. (2005); Salazar-Yepes Carvalho-Jr (2010) Dietel (1899); Hennen (2005); Padamsee & McKenzie (2012) Arthur (1918); Hennen et al. (2005); Liberato Kern et al.
et
. 2005; et al. et al. et al. et al et al. 2005; 1934); Brasil 2014); AM 2014 et al. et al. 2005; Carvalho-Jr &Sotão Distribuição geográfica Brasil (AP, MG, PA, PB, RJ, SC e SP), MG, PA, Brasil (AP, Guiana Francesa, Guatemala, Peru, México Colômbia, Equador, Venezuela, América Central (Hennen e Carvalho-Jr & Sotão 2016; Berndt 2013); AM Brasil (AM, AP, CE, MG, MT, RJ, RS, CE, MG, MT, AP, Brasil (AM, SC e SP), Guiana Francesa, Paraguai, Colômbia (Hennen 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016) Carvalho-Jr & Sotão 2016; Berndt 2013) Brasil (AM, AP, CE, MG, PB, RJ e SP), AP, Brasil (AM, Porto Rico (Hennen Venezuela, 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016) Brasil (AM, AP, CE, MG, PB, RJ e SP), AP, Brasil (AM, Porto Rico (Hennen Venezuela, 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016; Berndt 2013; Céspedes et al. e RJ), Peru MG, PA AP, Brasil (AM, (Hennen et al. 2016) 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016; Berndt 2013; Céspedes et al. Guiana e RJ), Equador, Brasil (PA Francesa, Colômbia (Hennen Brasil (AM, AP, BA, CE, MA, MG, MS, AP, Brasil (AM, PB, PE, RJ, RS, SC e SP), Guiana PA, Francesa, Colômbia (Hennen Brasil (AM, CE, PA, PB, RJ e SP), Brasil (AM, CE, PA, Venezuela, Colômbia, Panamá, Equador, América Central e México (Hennen al . 2005; Carvalho-Jr & Sotão 2016) Venezuela (Kern Venezuela (AM) Voucher (MG) Voucher 217815 217818 217814 217814 217817, 217813 217849, 217850 217820 218526 217804, 217805, 217807, 217806, 217808, 217845, 217846, 217848 217844 identificados Nº de espécimes 1 1 1 1 2 2 1 1 8 1 Arthur Syd. & P. Syd. & P. Dietel Kern., Thurst & Espécies de ferrugens Sphenospora smilacina Syd♦ Desmella aneimiae Syd. (Henn.) F. Kern (Henn.) F. borreriae Uredo & Whetzel (Henn.) F. Kern (Henn.) F. borreriae Uredo & Whetzel Puccinia bambusarum (Henn.) Arthur Puccinia bambusarum (Henn.) Arthur Crossopsora piperis Berndt, Crossopsora Freire & Bastos♦ Puccinia thaliae Puccinia heliconiae Uredo pusilla Uredo Whetzel●
L. f. (L.) (L.) Humb. & L. (Fée) Holttum hospedeiros Gênero/Espécies de Gênero/Espécies Smilax siphilitica Bonpl. ex Willd. Triplophyllum dicksonioides G. Mey. Borreria verticillata Borreria G. Mey. Borreria verticillata Borreria Pariana sp. Aubl. Olyra latifolia Piper sp. Ischnosiphon sp . Heliconia psittacorum Machaerium leiophyllum leiophyllum var. Família Smilacaceae Tectariaceae Rubiaceae Rubiaceae Poaceae Piperaceae Marantaceae Heliconiaceae Fabaceae
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a b c
d e f
g h i Figura 1 – a-c. Uredo pusilla – a. paráfises periféricas septadas (seta) em MO; b. uredínio, com paráfises periféricas e urediniósporos em MEV; c. urediniósporos com parede equinulada, em MEV. d-i. Dietelia duguetiae – d-e. parede externa das células peridiais radialmente estriada em M.O. e MEV, respectivamente; f-g. parede interna das células peridiais verrugosa em M.O. e MEV, respectivamente; h-i. teliósporos em M.O. e MEV, respectivamente. Barra das escalas: a, d, f, h = 20 µm; b = 32 µm; c = 6 µm; e = 30 µm; g = 6 µm; i = 7 µm. Figure 1 – a-c. Uredo pusilla – a. septate peripheral paraphyses (arrow) in MO; b. uredinia with peripheral paraphyses and urediniospores in SEM; c. urediniospores with echinulate wall in SEM. d-i. Dietelia duguetiae – d-e. outer wall radially striated peridial cells in M.O. and SEM, respectively; f-g. inner wall of verrucose peridial cells M.O. and SEM; h-i. outer wall of teliospores in M.O. and SEM, respectively. Scale bar a, d, f, h = 20 µm; b = 32 µm; c = 6 µm; e = 30 µm; g = 6 µm; i = 7 µm.
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 Pucciniales da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia 669 µm de espessura, hialina; teliósporos catenulados auxiliam na distinção morfológica entre estes amplamente elipsóides a globóides, 14–25 × 11–16 dois táxons. D. duguetiae promove a formação µm; parede com faixa irregular verrugosa, com de galhas na face adaxial da folha, possui um 1–1,5 µm de espessura, com grânulos refrativos ciclo de vida microcíclico (0 e III), os télios são bem desenvolvidos. abaxiais, profundamente inseridos no tecido foliar, Material examinado: BRASIL. AMAZONAS: Manaus, com perídio firme e persistente que fica imerso Reserva Florestal Adolpho Ducke, sobre Duguetia (não fica exposto), e parede das células peridiais flagellaris Huber, 4.II.2006, fl., I. França et al. I2006- e teliósporos ornamentados. Em A. dugettiae há a 30 (MG217797). formação de manchas foliares (não forma galhas), A espécie D. duguetiae se caracteriza por os télios são desconhecidos, são observados apresentar télios com perídio persistente formando apenas espermogônio (0) e écios (I) com perídio galhas nas folhas em pequenas manchas, parede e parede das células peridiais e eciósporos lisos externa das células peridiais radialmente estriada (Saccardo 1925; Hennen et al. 2005). Buriticá & e interna verrugosa. Hennen (1980) e Hennen et al. (2005), apresentam Hennen et al. (2005) citam duas espécies de uma discussão dos trabalhos e sinonímias de D. Pucciniales sobre o gênero Duguetia para o Brasil: duguetiae. Aecidium dugettiae Har. e D. duguetiae (Thurst.) Esta espécie está referida em Hennen et al Buriticá & J.F. Hennen. Estas duas espécies (2005) e Carvalho-Jr & Sotão (2016) para o Brasil, são facilmente confundidas, e a germinação de nas regiões do Centro Oeste (DF, GO) e Sudeste esporos permite a distinção entre os dois táxons. (MG e SP). Este trabalho representa o primeiro Estes autores propõem algumas característica que registro para a Região Norte no bioma Amazônia.
Chave de identificação das espécies de Pucciniales em Annonaceae na RFAD 1. Télio com perídio; écio ausente; formando galhas nas folhas em pequenas manchas; parede externa das células peridiais radialmente estriada; sobre Duguetia ...... Dietelia duguetiae 1’. Télio ausente; écio com perídio, catenulado e verrugoso; formando largas manchas nas folhas; parede externa das células peridiais verrugosa, verrugosa estriada ou lisa; sobre outros gêneros de Annonaceae ...... 2 2. Eciósporos com parede engrossada no ápice (3–6 µm), sobre Unonopsis ...... Aecidium juruense 2’. Eciósporos com parede uniforme, sobre outros gêneros de plantas ...... 3 3. Parede externa das células peridiais irregularmente verrugosa estriada; eciósporos com bandas irregularmente verrugosas e áreas lisas entre as bandas; sobre Xylopia ..... Aecidium xylopiae 3. Parede externa das células peridiais não estriada; eciósporos com parede verrugosa e sem áreas lisas; sobre Guatteria ou Bocageopsis ...... 4 4. Parede externa das células peridiais lisa na parte superior e finamente verrugosa na parte inferior; eciósporos com parede verrugosa, com dois padrões de esporos, pigmentados (amarelo-dourado) com parede finamente verrugosa e esporos hialinos com parede fortemente verrugosa; sobre Guatteria ...... Aecidium amazonense 4’. Parede externa das células peridiais uniformemente e finamente verrugosa; eciósporos hialinos com parede densamente e diminutamente verrugosa, sobre Bocageopsis ...... Aecidium annonae
Para a região Neotropical 16 espécies de xylopiae Buriticá & J.F. Hennen, Dasyspora Pucciniales (anamorfos e teleomorfos) estão gregaria (Kunze) Henn., Dietelia duguetiae registradas sobre gêneros da família Annonaceae (Thurst.) Buriticá & J.F. Hennen, Hennenia (Hennen et al. 2005; Berndt 2013; Céspedes et ditelia Buriticá, Phakopsora crucis-filii (Dianese, al. 2014; Carvalho-Jr & Sotão 2016): Aecidium R. B. Medeiros & L.T.P. Santos) Beenken, P. amazonense Henn., A. annonae Henn., A. duguetiae neocherimoliae Buriticá & J. F. Hennen, P. pardo- Har., A. guatteriae Dietel, A. huallagense Henn, cardonae Buriticá, P. pistila (Buriticá & J.F. A. juruense Henn., A. xylopiae Henn., Cerotelium Hennen) Beenken e Uredo rolliniae W.T. Dale,
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 670 Carvalho AC, Sotão HMP & França IF parasitando gêneros como Annona, Duguetia, algumas espécies foram sinonimizadas por Guatteria, Rollinia, Unonopsis e Xylopia. Hennen et al. (2005), visando determinar uma Muitas destas espécies produzem sintomas identificação mais prática, porém estes advertem similares e são difíceis de serem diferenciadas pelas que estudos taxonômicos são necessários para descrições que têm sido publicadas. Produzem largas melhor diferenciá-las. manchas hipertrofiadas nas folhas, inicialmente Estudos mais recentes, como os de Beenken amarelada a marrom-amarelada, com espermogônios & Berndt (2010), Beenken et al. ( 2012), Beenken em forma de pontos pretos adaxiais. Posteriormente, (2014) e Beenken & Wood (2015), com ferrugens estas manchas tornam-se enegrecidas e crostosas, sobre gêneros da família Annonaceae, usando estendendo-se transversalmente de um a vários caracteres morfológicos e análise molecular centímetros. A ornamentação da parede das células inseridos na sistemática e filogenia destas peridiais pode ser verrugosa, verrugosa-estriada ferrugens, tem contribuído para um melhor ou verrugosa-labirintiforme, sendo esta a principal entendimento dessas espécies. As espécies e característica morfológica utilizada para diferencia- espécimes tropicais ainda precisam de estudos com las (Hennen et al. 2005). Dependendo do recurso bases morfológicas e moleculares, para elucidar as que se utiliza (MO ou MEV), assim como o corante relações taxonômicas destes táxons, principalmente ou clareador, a observação do tipo de ornamentação as espécies dos gêneros Aecidium e Dietelia. da parede das células peridiais e eciósporos, em Devido à dificuldades para a extração de DNA relação às descrições existentes, são bem confusas dos espécimes tipos herborizados destes gêneros, para serem analisadas e comparadas. novas coleções nas áreas tropicais de procedência Com base na semelhança entre as espécies dos mesmos, são necessárias para subsidiar estes do gênero Aecidium descritas em literatura, estudos taxonômicos.
Chave de identificação das espécies de Pucciniales sobre Bignoniaceae na RFAD 1. Urediniósporos com um poro germinativo próximo ao hilo na parte convexa, parede equinulada com uma área lisa na parte côncava, 23–31 µm × 25–30 µm ...... Porotenus memorae 1’. Urediniósporos com dois poros germinativos equatoriais, parede equinulada com duas áreas lisas, uma no lado côncavo e outra no lado convexo, 30–40 × 25–30 µm ...... Porotenus biporus
No Brasil são referidas cerca de sete e Uredo amapaensis J.F. Hennen e Sotão (Hennen gêneros de ferrugens teleomórficas parasitando & Sotão 1996; Carvalho-Jr & Sotão 2016). Dessa espécies da família Bignoniaceae (Crossopsora, forma, se torna necessário uma atualização dos Dipyxis, Phakopsora, Phragmidiella, Porotenus, nomes válidos para as plantas hospedeiras de todas Prospodium e Uropyxis) e mais quatro gêneros as ferrugens publicadas sobre o gênero Memora. anamórficos (Aecidium, Macabuna, Malupa e Sobre o gênero Adenocalymma no Brasil, Uredo), parasitando cerca de 21 gêneros desta também estão referidas duas espécies de família, incluindo os gêneros Adenocalymma e Phragmidiella (P. minuta e P. paulista), que tem Memora (Hennen et al. 2005). seus teliósporos diferenciados dos de Porotenus Recentemente, Lohmann & Taylor por serem unicelulares, sésseis e catenulados (2014) publicaram uma reorganização da (Hennen et al. 2005), enquanto que em Porotenus família Bignoniaceae. Entre os vários gêneros os teliósporos são bicelulares e pedicelados. Já taxonomicamente revisados com base em análise os uredínios dessas espécies de Phragmidiella morfológica e molecular de vários táxons da tribo podem ser diferenciados dos de Porotenus e Uredo, Bignonieae (Bignoniaceae), o gênero Memora principalmente por apresentarem paráfises, que são tornou-se sinônimo de Adenocalymma. Sobre ausentes nesses dois gêneros e presentes nos soros o gênero Memora estão citadas as espécies: de Phragmidiella. Porotenus bibasiporulus J.F. Hennen & Sotão, Hennen & Sotão (1996) apresentam Porotenus biporus J.F. Hennen & Sotão, Porotenus uma chave de identificação que diferenciam concavus Viégas, Porotenus memorae F.C. Albuq. as cinco espécies sobre Memora (atualmente
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 Pucciniales da Reserva Adolpho Ducke, Amazônia 671 Adenocalymma). Tendo como base a localização Berndt R & Beenken L (2013) Chaconia heliconiae and dos poros germinativos e padrão de ornamentação C. clusiae sp. novae from French Guiana with notes da parede dos urediniósporos e eciósporos. on the genus Chaconia (Uredinales/Pucciniales) in the neotropics. Mycological Progress 12: 397-401 Agradecimentos Buriticá P & Hennen JF (1980) Pucciniosiraceae (Uredinales, Pucciniaceae). Flora Neotropica Ao MPEG a infraestrutura disponibilizada Monographia 24: 17. nos laboratórios e Herbário MG; ao MCTIC e Carvalho-Jr AA & Sotão HMP (2016) Pucciniales in Flora ao CNPq, o apoio financeiro as excursões de do Brasil 2020 em construção Jardim Botânico do campo, através do Programa de Biodiversidade Rio de Janeiro. Disponível em
Rodriguésia 69(2): 663-672. 2018 672 Carvalho AC, Sotão HMP & França IF
Saccardo PA (1925) Aecidium duguetiae. Sylloge Zuluaga C, Buriticá P & Marín M (2008) Generalidades Fungorum XXIII: 868. de los uredinales (Fungi: Basidiomycota) y de sus Salazar-Yepes MS & Carvalho-Jr AA (2010) Ferrugens: relaciones filogenéticas. Acta Biológica Colombiana diversidade de Uredinales do Parque Nacional do 14: 41-56. Itatiaia, Brasil. Technical Books, Rio de Janeiro. 201p.
Editor de área: Dr. Mauricio Salazar-Yepes Artigo recebido em 30/09/2016. Aceito para publicação em 14/06/2017. This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License.
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