Universidade Do Estado Do Rio De Janeiro Centro Biomédico Instituto De Biologia Roberto Alcântara Gomes Rafael Ramos De Carval

Universidade do Estado do Rio de Janeiro Centro Biomédico Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes

Rafael Ramos de Carvalho

Golfinhos-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson, 1878), em águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, Brasil

Rio de Janeiro 2018

Rafael Ramos de Carvalho

Golfinhos-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson, 1878), em águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, Brasil

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Área de concentração: Biodiversidade.

Orientador: Prof. Dr. Alexandre de Freitas Azevedo

Rio de Janeiro 2018

CATALOGAÇÃO NA FONTE UERJ / REDE SIRIUS / BIBLIOTECA CTC/A

Carvalho, Rafael Ramos de. C331 Golfinhos-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (G Cuvier in Lesson, 1878), em águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, Brasil/ Rafael Ramos de Carvalho. - 2018. 128f.

Orientador: Alexandre de Freitas Azevedo Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) - Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes.

1. Golfinho - Rio de Janeiro (Estado) – Teses 2. Mamíferos marinhos -Rio de Janeiro (Estado) - Teses. I. Azevedo, Alexandre de Freitas. II. Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. III. Título.

CDU 599.53(815.3)

Patricia Bello Meijinhos CRB7/5217 -Bibliotecária responsável pela elaboração da ficha catalográfica

Autorizo, apenas para fins acadêmicos e científicos, a reprodução total ou parcial desta tese, desde que citada a fonte

______Assinatura Data

Rafael Ramos de Carvalho

Golfinhos-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson, 1878), em águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, Brasil

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Área de concentração: Ecologia e conservação de populações e comunidades.

Aprovado em 27 de fevereiro de 2018. Banca Examinadora:

______Prof. Dr. José Lailson Brito Junior Faculdade de Oceanografia - UERJ

______Prof. Dr. Alexandre de Freitas Azevedo (Orientador) Faculdade de Oceanografia - UERJ

______Prof.ª Dra. Camila Domit Universidade Federal do Paraná - UFPR

______Prof.ª Dra. Carolina Pacheco Bertozzi Universidade Estadual Paulista - UNESP

Rio de Janeiro 2018

DEDICATÓRIA

Este trabalho é dedicado à população de golfinhos-de-dentes-rugosos que utiliza nossa costa e a todo conhecimento que ainda há de ser adquirido junto deles.

AGRADECIMENTOS

À minha família pela base sólida e pelo apoio a qualquer decisão durante toda a minha vida. Ao meu orientador Alexandre e ao Professor José Lailson por sempre confiarem no meu trabalho desde a graduação, por me darem grandes oportunidades de seguir trabalhando no laboratório sem as quais minha formação profissional não teria sido tão desafiadora e de valor imensurável. Serei eternamente grato pelo profissionalismo e amizade de ambos.

À Professora Maja Kajin por sempre se disponibilizar a me ajudar nas diferentes etapas de análise e interpretação dos dados. Uma enorme ajuda para que uma etapa importante deste trabalho fosse cumprida.

Às Professoras Tatiana Bisi e Haydée Cunha pelo aprendizado, amizade e importantes considerações durante as várias etapas da minha formação, mesmo antes do Doutorado.

À Isabela, Lis e Luciana pela grande parceria e amizade durante o longo caminho desde os primeiros esforços de campo aos grandes desafios e conquistas.

Ao Neto pela amizade, grande força de incentivo e pela ajuda fundamental na revisão do documento final.

Aos amigos Kadu e Karina que participaram com entusiasmo desde os esforços em campo ao trabalho de rotina pesada na triagem de fotos e organização de planilhas para que eu pudesse concluir o presente trabalho.

Aos amigos do MAQUA que tanto contribuíram para o desenvolvimento deste e tantos outros trabalhos em nossas rotinas. Pela força, presença e incentivo em momentos de dificuldade e em momentos de conquistas.

Ao Professor Marcos Bastos pelo grande apoio com estrutura necessária para realização de saídas de campo.

À Professora Gisele Hajdu pela avaliação e considerações da minha qualificação;

Aos membros da banca por aceitarem o convite. As considerações são de fundamental importância para a conclusão deste trabalho.

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução pela confiança no meu projeto, suporte e pela seriedade acadêmica.

À Sônia, Verusca e André das Secretarias dos Programas de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução e Oceanografia por toda ajuda ao longo de cada passo e burocracia.

Ao LABCMA/IOUSP por compartilhar as informações de catálogo e enriquecer os resultados deste estudo.

Ao Iate Clube Jardim Guanabara, Cleber e Seu Moura.

À ESEC Tamoios pelo suporte em saídas de campo e alojamento.

Aos marinheiros Adelino, Damião, Gigni, Richard, Vinícius e Zorro.

À FAPERJ pela bolsa cedida durante o Doutorado.

O presente trabalho foi realizado com o apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

Finalmente, aos golfinhos-de-dentes-rugosos por proporcionarem momentos incríveis e ser uma fonte inesgotável de surpresas e realização depois de tanto esforço no mar.

RESUMO

CARVALHO, R. R. Golfinhos-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson,1878), em águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, Brasil. 2018. 128 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2018.

Investigar aspectos ecológicos que envolvem atividades comportamentais, características de grupo e o uso do habitat em paralelo com parâmetros populacionais, fidelidade de sítio e tamanho populacional é fundamental para que se reconheça a importância do habitat e a relação que uma determinada espécie tem com o mesmo através da exploração de seus recursos. Sendo uma espécie pouco conhecida ao longo de sua distribuição, incluindo as áreas costeiras do Brasil, Steno bredanensis foi investigada no presente estudo na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. O presente estudo foi dividido em duas Seções, onde o objetivo da Seção 1 foi investigar atividades comportamentais, características de grupo, uso do habitat e a relação com variáveis ambientais físicas, enquanto a Seção 2 investigou através de marcação-recaptura a fidelidade de sítio, movimento, estimativas de parâmetros populacionais e tamanho populacional. Entre os anos de 2009 e 2017, S. bredanensis foi observada desempenhando diferentes atividades comportamentais, embora alimentação tenha sido o comportamento observado com maior frequência (55,6%). Houve variação sazonal nas frequências observadas para alimentação (X² = 38,289; df = 3; p = 0,0001) e deslocamento (X² = 39,000; df = 3; p = 0,0001). O tamanho dos grupos observados variou de dois a 50 indivíduos (N = 80; 21,3 ± 12,3), sendo observadas variações anuais (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0,001), mas não sazonais (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0,682). Atividades comportamentais não apresentaram evidência de serem influenciadas pelo tamanho dos grupos (Kruskall-Wallis, N = 74; p = 0,93). A presença de filhotes influenciou o tamanho dos grupos (Mann-Whitney U = 122,5; p = 0,0001) e ocorreu mais comumente em grupos mais numerosos. A geometria espacial dos grupos não foi influenciada pelo tamanho dos mesmos (Kruskall-Wallis, N = 76; p = 0,12) e grupos com geometria mista foram os mais observados (72,8%). Steno bredanensis apresentou preferência por profundidades de 10 a 20 metros, selecionando áreas específicas no local de estudo. A ferramenta Kernel Density mostrou que os grupos utilizaram uma área de 107 km² (K95%) havendo concentração das observações na região interna da boca da Baía de Guanabara totalizando 16,5 km² (K50%). As atividades comportamentais se diferenciaram quanto à variável de declividade (Kruskall-Wallis, N = 71; p = 0,04). Coletas de CTD mostraram médias de temperatura superficial e de fundo de 21,9 °C e 17,8 °C, respectivamente, e tamanhos de grupo apresentaram correlação positiva com temperatura superficial. A ferramenta de fotoidentificação permitiu identificar e catalogar um total de 173 indivíduos que apresentaram frequências de ocorrência na área de estudo que variaram de 0,9 a 72,7%. As recapturas entre dias consecutivos variou de zero a 18 indivíduos (5,0 ± 4,0). Através do Modelo Robusto de Pollock foi possível observar que Steno bredanensis possui alto índice de sobrevivência (S = 0,99; SE = 0,0001) que não variou em função tempo e probabilidades de captura que variaram entre as ocasiões secundárias de 0,07 (95% IC 0,06 – 0,08) a 0,92 (95% IC 0,88 – 0,95). O parâmetro estimado para probabilidade de emigração também mostrou que movimentos de S. bredanensis na área de estudo podem variar ao longo do tempo, onde γ” variou de 0,21 (95% IC 0,06 – 0,52) a 0,90 (95% IC 0,52 – 0,99), enquanto γ’ variou de 0,26 (95% IC 0,13 – 0,45) a 0,95 (95% IC 0,63 – 0,99). A quantidade de indivíduos que utilizou a região variou sazonalmente de 13 (95% IC 10 – 18) a 80 (95% IC 76 – 84) indivíduos para os períodos de 2012/2013 (novembro-fevereiro – primavera/verão) e 2010 (maio-julho – outono/inverno), respectivamente. O modelo POPAN mostrou que sobrevivência (Φ = 0,99, SE = 0,0001) e probabilidade de entrada (pent = 0,03;

SE = 0,01) na população permaneceram constantes, apesar de a probabilidade de captura (p) ter variado com o tempo. Corrigindo o tamanho populacional acrescentando a proporção de indivíduos não marcados, a população de Steno bredanensis que utiliza a área de estudo foi estimada em 218 indivíduos (95% IC 202 – 241).

Palavras-chave: Delphinidae. Uso do habitat. Fidelidade de sítio. Parâmetros populacionais.

ABSTRACT CARVALHO, R. R. Rough-toothed-dolphins, Steno bredanensis (G. Cuvier in Lesson,1878), in coastal waters of Rio de Janeiro State, Brazil. 2018 128 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2018.

Investigate ecological aspects of behavioral activities, group characteristics and habitat use in parallel with population parameters, site fidelity and population size is of utmost importance to understand species/habitat relationship. Including coastal areas from Brazil, Steno bredanensis is a poorly known species which was investigated in the present study through Guanabara Bay and adjacent areas. This study was divided into two Sections, where Section 1 is aimed at investigating Steno bredanensis behavioral activities, group characteristics, habitat use and the relation with physical environmental variables, while Section 2 is aimed at investigating site fidelity, movement, population parameters and population size through mark-recapture techniques. Between 2009 and 2017, S. bredanensis was observed in different behavioral activities, although feeding was the most frequent among them (55,6%). Seasonal variation was reported for feeding (X² = 38.289; df = 3; p = 0.0001) and traveling (X² = 39.000; df = 3; p = 0.0001) behaviors. Group size varied between two to 50 individuals N = 80; 21.3 ± 12.3) that varied annually (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0.001) but not seasonally (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0.682). Behavioral activities did not show any evidence to be influenced by group sizes (Kruskall-Wallis, N = 74; p = 0.93). Calves presence had influence in group sizes (Mann-Whitney U = 122.5; p = 0.0001) and were more common in bigger groups. Group geometry was not influenced by their sizes (Kruskall-Wallis, N = 76; p = 0.12) and mixed groups were more frequent (72.8%). Steno bredanensis showed preferences to depths between 10-20 m, selecting areas through the study site. Kernel Density showed that groups utilized a total area of 107 km² (K95%) and core areas of 16.5 km² (K50%) located alongside the entrance and internal areas of Guanabara Bay. Behavioral activities were related to declivity (Kruskall-Wallis, N = 71; p = 0.04). CTD samples showed mean sea surface and bottom temperatures of 21.9 °C and 17.8 °C, respectively and group sizes were positively correlated to sea surface temperatures. Photo-identification allowed the identification of 173 marked individuals that had different frequencies of occurrence in the study area varying from 0.9 to 72.7%. Recaptures between consecutive days varied from zero to 18 individuals (5.0 ± 4.0). Under Pollock’s Robust Design Steno bredanensis showed high survival index (S = 0.99; SE = 0.0001) that did not vary in time and capture probabilities that vary through occasion from 0.07 (95% IC 0.06 – 0.08) to 0,92 (95% IC 0.88 – 0.95). Migration probability estimates showed that movements of S. brenanensis varied through time, where γ” varied from 0.21 (95% IC 0.06 – 0.52) to 0.90 (95% IC 0.52 – 0.99), whileγ’ varied from 0.26 (95% IC 0.13 – 0.45) to 0.95 (95% IC 0.63 – 0.99). The number of individuals that utilized the study area varied seasonally from 13 (95% IC 10 – 18) to 80 (95% IC 76 – 84) individuals for 2012/2013 (November-February – spring/summer) and 2010 (May-July – autumn/winter), respectively. POPAN model showed constant survival (Φ = 0.99, SE = 0.0001) and probability of entrance (pent = 0.03; SE = 0.01), although capture probabilities varied in time. Correcting population size and adding the proportion of unmarked individuals, the population of Steno bredanensis that utilized the study area from 2010 to 2017 was estimated in 218 individuals (95% IC 202 – 241).

Keywords: Delphinidae. Habitat use. Site fidelity. Population parameters.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Distribuição global de golfinhos-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis) identificada pela faixa azul no mapa...... 20

Figura 2 – Padrão de coloração da região dorsal e ventral de indivíduo adulto da espécie golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis)...... 21

Figura 3 – Espécime de golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis)...... 21

Figura 4 – Exemplar de dente da espécie golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis)...... 22

Figura 5 – Batimetria e declividade da área da Baía de Guanabara e adjacências gerados a partir das ferramentas Topo to Raster e Slope, respectivamente, no software ArcGIS 10.2...... 40

Figura 6 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) entre os anos de 2009 e 2012...... 44

Figura 7 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2013...... 45

Figura 8 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2014...... 46

Figura 9 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2015...... 47

Figura 10 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2016...... 48

Figura 11 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2017...... 49

Figura 12 – Steno bredanensis durante comportamento de alimentação...... 53

Figura 13 – Região anterior de um exemplar de Trichiurus lepturus (peixe-espada) coletado durante observação de atividade de alimentação por Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara...... 53

Figura 14 – Área utilizada por Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 na Baía de Guanabara e águas adjacentes, estimada a partir da ferramenta Kernel Density...... 61

Figura 15 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de alimentação entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 62

Figura 16 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de deslocamento entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 63

Figura 17 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de socialização entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 64

Figura 18 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de descanso entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 65

Figura 19 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de milling entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 66

Figura 20 – Distribuição espacial de diferentes tamanhos de grupo de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017...... 71

Figura 21 – Pontos de coleta de temperatura superficial (TSM) e de fundo (TFM) ao longo da área de estudo delimitada pelo polígono preto entre os anos de 2013 e 2017...... 72

Figura 22 – Esquema básico da estrutura de um modelo robusto de Pollock. O esquema demonstra ocasiões secundárias com características de população fechada, sendo compostas por três ocasiões primárias e seus intervalos considerando abertura da população ao longo do tempo...... 100

Figura 23 – Esquema temporal onde cada parâmetro é estimado na condição de uma estrutura básica do modelo robusto de Pollock...... 101

Figura 24 – Representação gráfica para interpretação dos parâmetros γ’ e γ” segundo Kendall et al. (1997). Os círculos maiores e menores representam as regiões fora e dentro da área de estudo, respectivamente...... 101

Figura 25 – Categorias de posicionamento de marcas naturais em nadadeiras dorsais de Steno bredanensis identificados na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017...... 105

Figura 26 – Nadadeira dorsal de um espécime de Steno bredanensis apresentando nova

marca responsável pela mudança na categoria de catálogo...... 106

Figura 27 – Espécimes de Steno bredanensis com marcas sugestivas de interações com atividades antrópicas...... 106

Figura 28 – Localização e distâncias entre a área de estudo (retângulo vermelho) e Baía de Ilha Grande e litoral norte de São Paulo, locais onde houve encontro de indivíduos catalogados no presente estudo...... 109

LISTA DE GRÁFICOS

Gráfico 1 – Esforço (%) e total de encontros (dias) por mês de grupos de golfinhos-de- dentes-rugosos (Steno bredanensis) entre os anos de 2009 e 2017 nas regiões da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 50

Gráfico 2 – Porcentagem de comportamentos observadas para grupos de Steno bredanensis encontrados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 52

Gráfico 3 – Percentual de atividades comportamentais de S. bredanensis observadas ao longo dos anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes...... 54

Gráfico 4 – Percentual de atividades comportamentais de S. bredanensis observadas ao longo das estações do ano no período de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes...... 54

Gráfico 5 – Boxplot das médias, desvio-padrão, mínimos e máximos dos tamanhos de grupos de S. bredanensis observados entre as estações de primavera, verão, outono e inverno na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017...... 56

Gráfico 6 – Boxplot das médias, desvio-padrão, mínimos e máximos dos tamanhos de grupos de S. bredanensis observados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 57

Gráfico 7 – Boxplot referente à comparação entre a presença ou ausência de filhotes e os diferentes tamanhos de grupos de Steno bredanensis observados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 58

Gráfico 8 – Geometrias espaciais observadas para grupos de Steno bredanensis encontrados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 59

Gráfico 9 – Representação dos perfis de profundidade (em metros) disponíveis (Prof. local) nas regiões vistoriadas da BG e porcentagem de utilização das mesmas áreas (Utilizado) por Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017...... 60

Gráfico 10 – Boxplot das atividades comportamentais de Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 com relação às declividades nas quais foram observadas...... 67

Gráfico 11– Boxplot das geometrias espaciais de Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 com relação às declividades nas quais foram observadas...... 68

Gráfico 12 – Gráfico de tendência relacionando tamanho dos grupos de Steno bredanensis e profundidades (m) nas quais foram observados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 69

Gráfico 13 – Gráfico de tendência relacionando tamanho dos grupos de Steno bredanensis e declividades (°) nas quais foram observados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 70

Gráfico 14 – Médias de temperatura (°C) superficial (TSM), de fundo marinho (TFM) e total de encontros (dias) por mês de grupos de golfinhos-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis) entre os anos de 2009 e 2017 nas regiões da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 73

Gráfico 15 – Gráfico de tendência relacionando tamanho dos grupos de Steno bredanensis e temperaturas superficiais (°C) coletadas entre os anos de 2013 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 74

Gráfico 16 – Gráfico de tendência relacionando tamanho dos grupos de Steno bredanensis e temperaturas de fundo (°C) coletadas entre os anos de 2013 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 75

Gráfico 17 – Total de indivíduos catalogados da espécie Steno bredanensis por número de ocorrências na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017...... 108

Gráfico 18 – Curva do coletor demonstrando aumento no número total de indivíduos da espécie Steno bredanensis catalogados ao longo dos anos de 2010 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 110

Gráfico 19 – Probabilidade de captura de Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017 para cada ocasião primária na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 113

Gráfico 20 – Estimativas de tamanho populacional sazonal a partir do modelo robusto de Pollock para Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2010 e 2017...... 114

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Esforço de campo entre os anos de 2009 e 2017 nas regiões da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 43

Tabela 3 – Esforço de amostragem de fotoidentificação de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 a 2017...... 107

Tabela 4 – Intervalos mínimos e máximos entre ocasiões secundárias durante os esforços para fotoidentificação de Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017. A linha denominada “Geral” representa os números relacionados a todas as ocasiões secundárias...... 110

Tabela 6 – Estimativas de abundância (N ̂) por período de esforço geradas a partir do modelo robusto de Pollock para Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 113

Tabela 8 – Probabilidade de captura para Steno bredanensis estimada pelo modelo POPAN para esforço realizado entre os anos de 2010 e 2017 na Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 115

Tabela 9 – Estimativa do tamanho populacional de Steno bredanensis baseado no modelo POPAN entre os anos de 2010 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes...... 116

LISTA DE SÍMBOLOS m Metro km Quilômetro km² Quilômetro quadrado °C Grau Celsius X² Qui quadrado df Graus de liberdade N Tamanho amostral dp Desvio-padrão K50% Kernel 50% K95% Kernel 95% R² Coeficiente de determinação de Spearman S Sobrevivência (Modelo Robusto de Pollock) p Probabilidade de captura c Probabilidade de recaptura γ,γ’,γ” Probabilidade de migração 푁̂ Tamanho populacional Nt Tamanho populacional total Φ Sobrevivência (POPAN) pent Probabilidade de entrada na população AIC Critério de Informação de Akaike AICc Critério de Informação de Akaike corrigido para amostras reduzidas θ Porporção de indivíduos marcados

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL...... 17

1 COMPORTAMENTO, CARACTERÍSTICA DE GRUPO E USO DO HABITAT PELO GOLFINHO-DE-DENTES-RUGOSOS (STENO BREDANENSIS, G. CUVIER INLESSON, 1828) NA BAÍA DE GUANABARA E ÁGUAS COSTEIRAS ADJACENTES...... 32 1.1 Objetivos...... 32 1.1.1 Objetivo geral...... 34 1.1.2 Objetivos específicos...... 34 1.2 Metodologia...... 35 1.3 Área de estudo...... 35 1.4 Baía de Guanabara e áreas adjacentes...... 35 1.5 Coleta e análise de dados...... 36 1.5.1 Esforço amostral...... 36 1.5.2 Características de grupos e atividades comportamentais...... 36 1.5.3 Variáveis ambientais in situ e georeferenciamento...... 38 1.5.4 Uso do habitat...... 41 1.5.5 Análises estatísticas...... 42 1.6 Resultados...... 43 1.7 Características de grupo e atividades comportamentais ...... 51 1.8 Uso do habitat...... 59 1.9 Discussão...... 76 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 86 REFERÊNCIAS...... 87

2 FIDELIDADE DE SÍTIO, MOVIMENTO E ESTIMATIVA DE PARÂMETROS POPULACIONAIS DE GOLFINHO-DE-DENTES- RUGOSOS (STENO BREDANENSIS, G. CUVIER INLESSON, 1828) EM UMA ÁREA COSTEIRA DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO...... 94 2.1 Objetivos...... 96 2.1.1 Objetivo Geral...... 96 2.1.2 Objetivos Específicos...... 96 2.2 Metodologia...... 97 2.2.1 Coleta e análise de dados de marcação-recaptura...... 97 2.2.2 Estimativa de parâmetros populacionais ...... 98 2.3 Resultados...... 104 2.3.1 Estimativa de parâmetros populacionais e abundância...... 109 2.4 Discussão...... 116 CONSIDERAÇÕES FINAIS...... 122 RECOMENDAÇÕES...... 123 REFERÊNCIAS...... 124

INTRODUÇÃO GERAL

Mamíferos aquáticos podem ser encontrados ao longo de praticamente todos os mares e oceanos ao redor do mundo, incluindo ainda rios, ambientes lacustres, baías e estuários (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009; JEFFERSON; PITMAN; WEBER, 2015). Atualmente, são descritas cerca de 130 espécies de mamíferos aquáticos que compreendem as Ordens Carnivora, Sirenia e Cetartiodactyla. A Ordem Cetardiodactyla é a mais numerosa, representada por 89 espécies de cetáceos que passam todo o ciclo de vida em ambiente aquático e a maior parte do tempo submersos, retornando à superfície, principalmente, quando há necessidade de respirar (REYNOLDS; ROMMEL, 1999; PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009). Fazem parte da Ordem Cetardiodactyla as Parvordens Misticeti e Odontoceti, compostas pelos cetáceos(PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009). O estudo da ecologia de cetáceos é realizado a partir de diferentes plataformas de observação, sendo os trabalhos em plataformas embarcadas os mais comuns na literatura, embora algumas metodologias exijam plataformas de observação aéreas ou terrestres (ponto fixo) (LERCZAK; HOBBS, 1998; HAMMOND et al., 2002; HARZEN, 2002). Com o objetivo de refinar algumas informações, a ferramenta de georeferenciamento, tem auxiliado na investigação da distribuição de grupos de cetáceos e a preferência por áreas específicas para realizarem atividades comportamentais variadas, possibilitando melhor entendimento da relação entre espécie e habitat. Características relacionadas a atividades comportamentais, formação de grupos e tamanhos populacionais têm sido investigados como uma resposta a diferentes parâmetros ambientais locais e globais (LUSSEAU et al., 2004; BALLANCE; PITMAN; FIEDLER, 2006; IRVINE et al., 2014; SPROGIS et al., 2017). As mesmas características também são observadas como uma resposta a interações sociais entre indivíduos de uma mesma população (WITTEMYER; DOUGLAS-HAMILTON; GETZ, 2005; COUZIN, 2006; DOMIT, 2010), distribuição de presas (TORRES; READ; HALPEN, 2008), presença de predadores e atividades de origem antrópica (HEITHAUS; DILL, 2002; MCSWEENEY et al., 2009; CHRISTIANSEN; RASMUSSEN; LUSSEAU, 2013). A movimentação entre áreas e os padrões de residência e fidelidade de sítio também podem ser resultantes das mesmas influências bióticas e abióticas (BEARZI; BONIZZONI; GONZALVO, 2010; HWANG et al., 2014). 18

Como uma forma de acesso aos dados de caráter populacional e individual, técnicas de marcação-recaptura são comuns no estudo com diferentes grupos de mamíferos (WÜRSIG; JEFFERSON, 1990; OLI, 1993; KELLY, 2001; CALAMBOKIDIS et al., 2009) e a fotoidentificação é a ferramenta mais comumente utilizada nos trabalhos com cetáceos (HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990; MARKOWITZ; HARLIN; WÜRSIG, 2003; URIAN et al., 2015). Caracterizada por ser uma técnica não invasiva e utilizada com maior frequência a partir da década de 70 (HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990), a fotoidentificação tem permitido acessar informações de parâmetros populacionais, intervalo de nascimento e cuidado parental (MANN; SMUTS, 1998; SANTOS; ACUÑA; ROSSO, 2001), fidelidade de sítio (AZEVEDO et al., 2004; ROSSI-SANTOS; WEDEKIN; MONTEIRO-FILHO, 2007), movimento (BLOCH et al., 2003; WHITEHEAD; RENDELL, 2004; KLATSKY; WELLS; SWEENEY, 2007) e estimativa de tamanho populacional (PARRA; CORKERON; MARSH, 2006; BALMER et al., 2008; SPEAKMAN et al., 2010). Portanto, associar variáveis do habitat com atividades comportamentais características de distribuição, movimentos e o tamanho populacional são critérios importantes e fundamentais para monitorar de forma efetiva populações e indivíduos buscando compreender seus aspectos ecológicos e dar base para medidas de conservação. Dentre as espécies de cetáceos que ocorrem na costa brasileira, Steno bredanensis é muito pouco conhecida com relação a aspectos ecológicos básicos. Por esse motivo, o presente estudo investiga características comportamentais de grupos que utilizaram as águas costeiras do estado do Rio de Janeiro, mais especificamente na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017. Ainda, com o auxílio de georeferenciamento e a utilização da técnica de marcação-recaptura a partir da fotoidentificação, buscou-se investigar características relacionadas ao uso do habitat identificando áreas de ocupação preferenciais e a relação com variáveis físicas ambientais, as frequências nas quais indivíduos ocorrem na mesma região, além de monitorar o movimento desses mesmos indivíduos ao longo de outras regiões costeiras e estimar o tamanho da população que utiliza a área de estudo.

Sendo assim, o presente trabalho foi dividido em duas seções:

Seção 1 - Comportamento, característica de grupo e uso do habitat pelo golfinho-de-dentes- rugosos (Steno bredanensis, G. Cuvier in Lesson, 1828) na Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes.

Seção 2 – Fidelidade de sítio, movimento e estimativa de parâmetros populacionais de golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis, G. Cuvier in Lesson, 1828) em uma área costeira do Estado do Rio de Janeiro.

Espécie estudada

O golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis, G. Cuvier in Lesson, 1828)

O golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis) pertence à Ordem Cetartiodactyla, Infraordem Cetacea, Parvordem Odontoceti, família Delphinidae (JEFFERSON; WEBER; PITMAN, 2015). Sua ocorrência envolve os oceanos tropicais e subtropicais (Figura 1) e pode ser considerada uma espécie pouco estudada entre as espécies da família Delphinidae. A espécie é caracterizada por ter uma coloração cinza escuro na região dorsal que se estreita na porção anterior da nadadeira dorsal, sendo a lateral do corpo composta por um cinza mais claro e ventre branco ou rosado (JEFFERSON; WEBER; PITMAN, 2015). Em indivíduos adultos, é possível notar com maior facilidade a presença de manchas em tom cinza escuro ao longo de todo o corpo, inclusive na porção ventral (JEFFERSON; WEBER; PITMAN, 2015) (Figura 2). Embora seja incomum e, normalmente, reportado em casos isolados, o albinismo, caracterizado pela despigmentação da coloração da pele, tem sido reportado para diferentes espécies de cetáceos, incluindo S. bredanensis(DE BOER, 2010). A espécie também apresenta formato de cabeça cônico, sendo uma característica bastante particular da espécie, onde a divisão entre o rostro e o melão é pouco pronunciada (WEST; MEAD; WHITE, 2011) (Figura 3). Conforme os indivíduos atingem idades mais avançadas, manchas brancas relacionadas à despigmentação se tornam mais evidentes ao redor da boca (Figura 3). O comprimento total de um indivíduo adulto atinge em média 2,7 m, pesando em torno de 150 kg (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009). Machos e fêmeas não possuem dimorfismo sexual com relação à coloração e formato geral do corpo, apesar de machos adultos 20

alcançarem um comprimento total de corpo ligeiramente maior do que fêmeas adultas (JEFFERSON; LEATHERWOOD; WEBBER, 1993; JEFFERSON; WEBER; PITMAN, 2015). Cada arco de mandíbula e maxila possui de 19 a 28 dentes caracterizados por apresentarem ranhuras, dando origem a seu nome vulgar e permitindo, desta maneira, diferenciá-la facilmente de outras espécies de delfinídeo (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009) (Figura 4).

Figura 1 – Distribuição global de golfinhos-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis) identificada pela faixa azul no mapa.

Fonte: Jefferson et al. (2015).

Figura 2 – Padrão de coloração da região dorsal e ventral de indivíduo adulto da espécie golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis).

Fonte: Acervo MAQUA

Figura 3 – Espécime de golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis).

Legenda: A foto ilustra o formato cônico padrão da cabeça e região da boca com despigmentação, padrão em indivíduos adultos. Fonte: Acervo MAQUA.

Figura 4 – Exemplar de dente da espécie golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis).

Legenda: A presença das ranhuras (“rugas”) nos dentes caracteriza a espécie dentre outros componentes da Família Delphinidae. Fonte: Acervo MAQUA.

S. bredanensis tem sido reportada por observações de indivíduos solitários a centenas de indivíduos também sendo encontrados em associação com outras espécies no mesmo grupo (JEFFERSON et al., 2006). Sua dieta é composta, principalmente, de peixes e lulas, tendo sido reportado por ser um provável especialista na captura de dourados (Coryphaena hippurus) no Oceano Pacífico (PITMAN; STINCHCOMB, 2002). Pouco ainda se sabe sobre a ecologia da espécie, embora algumas informações mostrem aspectos importantes sobre associação entre indivíduos e fidelidade de sítio(BAIRD et al., 2008), comportamento (ADDINK; SMEENK, 2001; RITTER, 2002), movimento entre áreas (MANIRE; WELLS, 2005), uso de habitat (RITTER, 2002; BAIRD et al., 2008), emissões sonoras (LIMA et al., 2012), dieta (BISI et al., 2013) e estrutura populacional (OREMUS et al., 2012; SILVA et al., 2015). Apesar de ser reconhecida por habitar regiões pelágicas (BARLOW, 2006; BAIRD et al., 2008), a espécie é também reportada em águas costeiras como, por exemplo, de Honduras (KUCZAJ II; YEATER, 2007) e Mauritânia (ADDINK; SMEENK, 2001). No Brasil, os registros na literatura a respeito da ocorrência costeira da espécie foram feitos a partir do final da década de 80 de maneira pontual, através de observações oportunistas (LODI, 1992), registros de encalhes (OTT; DANILEWICZ, 1996; SANTOS et al., 2010) ou capturas acidentais em atividades pesqueiras (LODI; 23

CAPISTRANO, 1990; LODI; HETZEL, 1998). Porém, apesar de registros pontuais, estudos mais recentes na costa brasileira mostram que a espécie apresenta também, de fato, ocorrência costeira. Rossi-Santos et al. (2006), mostraram a ocorrência de S. bredanensis nas proximidades do Banco dos Abrolhos a uma distância de até 80 km da costa e profundidades de até aproximadamente 30 metros. Carvalho et al. (2010)mostraram, pela primeira vez, a movimentação costeira de indivíduos na porção centro-sul do estado do Rio de Janeiro nas proximidades da Baía de Guanabara e Ilha Grande. Lodi et al.(2012)também reportaram a movimentação de indivíduos na porção centro-norte do estado do Rio de Janeiro, entre a região de Arraial do Cabo e cidade do Rio de Janeiro. Confirmando a hipótese de que S. bredanensis possui um hábito costeiro em águas brasileiras, Bisi et al.(2013) mostraram, através da análise de isótopos estáveis (δ13C), que a espécie apresenta forte evidência de hábitos alimentares na porção interna da plataforma continental, tendo sido agrupada em uma análise de cluster com a espécie Sotalia guianensis (boto-cinza), que apresenta hábito estritamente costeiro e é encontrada, principalmente, no interior de baías e estuários. A partir da triagem de conteúdos estomacais de animais encalhados, Melo et al. (2010) mostraram que o peixe-espada (Trichiurus lepturus) e as lulas (Doryteuthis plei e D. sanpaulensis) são itens importantes da dieta de Steno bredanensis na costa do Rio de Janeiro. Mesmo assim, no Brasil, grupos de S. bredanensis também já foram reportados em águas além da quebra da plataforma continental em regiões oceânicas (WEDEKIN et al., 2014). Estimativas de abundância para o leste do Oceano Pacífico tropical apontaram na década de 90 para uma população de 145.900 (CV = 0,32) indivíduos da espécie S. bredanensis naquela região (WADE; GERRODETTE, 1993). Estimativas de abundância para o Golfo do México e duas regiões do Havaí apontaram para populações de 985 (CV = 0,44), 198 (CV = 0,12) e 1.665 (CV = 0,33) indivíduos, respectivamente(MULLIN; FULLING, 2004; BAIRD et al., 2008). Poucos trabalhos que tenham investigado parâmetros acústicos para espécie são encontrados na literatura, tendo sido realizados nas regiões do Mar Mediterrâneo (WATKINS et al., 1987), Oceano Pacífico (OSWALD; BARLOW; NORRIS, 2003; OSWALD et al., 2007; RANKIN et al., 2015) e região nordeste do Oceano Atlântico (BUSNELL; DZIDZIC, 1966). Para o Oceano Atlântico Sul, apenas o trabalho de Lima et al. (2012) descreveu características dos assobios de S. bredanensis, demonstrando assobios de baixa frequência, não ultrapassando 14 kHz e corroborando com os estudos realizados nas outras regiões. As ameaças para a espécie são diversas, sendo possível citar interações negativas com atividades pesqueiras, poluição química, poluição sonora e tráfego de embarcações (REEVES 24

et al., 2003). Sabendo que em alguns locais a espécie apresenta hábito costeiro, sua exposição às referidas ameaças se torna um fator ainda mais grave, uma vez que aumenta a probabilidade de interação com qualquer tipo de atividade humana. Na literatura, apesar de pouca informação a respeito das interações entre S. bredanensis e atividades pesqueiras, uma parcela significativa das evidências é proveniente de trabalhos realizados no Brasil. A partir da amostragem de 44 indivíduos encontrados mortos na costa brasileira, Lodi e Hetzel (1998) mostraram que 18 (40,9%) indivíduos apresentaram evidências de interação com artefatos de pesca ou mesmo tiveram suas mortes ocasionadas por capturas acidentais nas regiões do Ceará, Rio Grande do Norte, Rio de Janeiro, Santa Catarina e Rio Grande do Sul. Monteiro- Neto et al.(2000) mostraram que a interação de S. bredanensis com atividades de pesca também ocorreu, embora com menor frequência quando comparada, por exemplo, com S. guianensis em uma região do Ceará. Com relação à contaminação química, S. bredanensis já foi reportada, principalmente, em trabalhos que analisaram concentrações de compostos organoclorados (ex.: DDTs, PCBs, HCBs) e organobromados (ex.: PBDEs) em regiões do Golfo do México, Brasil e Flórida (STRUNTZ et al., 2004; TUERK et al., 2005; LAILSON- BRITO et al., 2012). Os indivíduos analisados para a costa brasileira no trabalho de Lailson- Brito et al.(2012) foram os que apresentaram maiores níveis médios de concentração dentre os compostos analisados. A contaminação por organoclorados, por exemplo, os PCBs (bifenilas policloradas), mostraram o caráter de influência majoritariamente urbano-industrial no habitat utilizado pelos espécimes encontrados. O status de conservação da espécie na União Internacional para a Conservação da Natureza é classificado como “Pouco Preocupante” (IUCN, 2017). O status de conservação da espécie no Brasil é classificado como “Dados insuficientes” (ICMBIO/MMA, 2011).

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1 COMPORTAMENTO, CARACTERÍSTICA DE GRUPO E USO DO HABITAT PELO GOLFINHO-DE-DENTES-RUGOSOS (STENO BREDANENSIS, G CUVIER INLESSON, 1828) NA BAÍA DE GUANABARA E ÁGUAS COSTEIRAS ADJACENTES

A movimentação e utilização de habitats distintos por mamíferos aquáticos estão associadas às características ambientais em escalas temporais e espaciais. Diferentes espécies se distribuem exclusivamente ao longo de regiões polares, subtropicais e tropicais, apesar de existirem espécies cosmopolitas que ocorrem praticamente em todos os oceanos(JEFFERSON; PITMAN; WEBER, 2015). Dentre os fatores que influenciam ou mesmo limitam a ocorrência das espécies, estão características ambientais físicas e biológicas como temperatura, batimetria, declividade, produtividade, e, consequentemente, disponibilidade de recurso alimentar (BALLANCE; PITMAN; FIEDLER, 2006; REDFERN et al., 2006; KISZKA et al., 2007; MACLEOD et al., 2007; FORNEY et al., 2015).Estando adaptadas aos seus respectivos habitats, é comum que diferentes populações de uma mesma espécie apresentem características específicas relacionadas às atividades comportamentais que desempenham ao longo do dia e entre períodos sazonais mais longos. Naturalmente, é possível dizer que os fatores que determinam a prevalência de algumas atividades comportamentais formam um conjunto que envolve disponibilidade de recurso e demandas energéticas (GITTLEMAN; HARVEY, 1982; REISS, 1988; FRIEDLAENDER et al., 2006). Sendo assim, adaptações ao habitat também estão associadas ao tempo investido na realização de cada atividade comportamental, podendo levar à maior probabilidade de sucesso na captura de suas presas, economia de energia, formação de grupos e consequentes interações sociais com finalidades distintas (WILLIAMS; LUSSEAU; HAMMOND, 2009). Além dos fatores naturais, interações com atividades de origem antrópica podem promover alterações tanto nas atividades comportamentais desempenhadas como na utilização de certas áreas do habitat (BEJDER et al., 2006; BRANDT et al., 2011; STECKENREUTER; MÖLLER; HARCOURT, 2012). Apesar de pouco estudado, o golfinho-de-dentes-rugosos (Steno bredanensis) é reportado por ocorrer em diferentes regiões subtropicais e temperadas, incluindo algumas áreas da costa brasileira (OTT; DANILEWICZ, 1996; LODI; HETZEL, 1998; WEST; MEAD; WHITE, 2011). Mesmo que alguns estudos já tenham reportado de maneira pontual 33

aspectos importantes sobre movimentação e formação de grupos (BAIRD et al., 2008), informações a respeito de atividades comportamentais, características de grupo e uso do habitat ainda são escassas na maior parte das regiões onde a ocorrência da espécie é reconhecida. No Brasil, poucos trabalhos foram realizados buscando identificar características ecológicas e biológicas de S. bredanensis. No Rio de Janeiro, a espécie já foi reportada por utilizar áreas onde foram observadas desempenhando comportamentos distintos, tendo sido descritas características sobre alimentação, formação de grupos e interação entre fêmeas e filhotes (LODI; HETZEL, 1999). Mesmo assim, as atividades descritas não foram resultantes de esforço em médio a longo prazo, mas pontuais para alguns poucos dias. Além disso, as observações foram específicas para a Baía de Ilha Grande, localizada no extremo sul do estado do Rio de Janeiro. As informações sobre a presença de S. bredanensis nas águas da cidade do Rio de Janeiro e na região da Baía de Guanabara são escassas, sendo conhecidas poucas informações sobre ocorrência e movimentação (LODI et al., 2012). Descrever as atividades comportamentais e a utilização das águas costeiras, que incluem a Baía de Guanabara por S. bredanensis tem importância fundamental na conservação dos grupos que utilizam a região e também do próprio habitat, tendo em vista a complexidade histórica, econômica e política na qual esse ambiente está inserido (KJERFVE et al., 1997; AMADOR, 2013). A escassez de informação ainda faz com que o status de conservação da espécie ainda seja considerado como “dados insuficientes” na Lista Nacional de Espécies Ameaçadas (ICMBIO/MMA, 2011) e “pouco preocupante” pela União Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN, 2017).Consequências observadas por conta dos conflitos encontrados na Baía de Guanabara promovidos pela intensa utilização humana desordenada foram demonstradas para uma população residente de S. guianensis, onde a redução drástica da população em um intervalo de 15 anos mostrou que a qualidade do habitat e interações com atividades antrópicas interferiu diretamente na viabilidade populacional da espécie nessa região (AZEVEDO et al., 2017). Sendo assim, é de fundamental importância que sejam reconhecidas as atividades desempenhadas por S. bredanensis e a forma como os grupos da espécie utilizam a região a fim de agregar as informações ecológicas e fomentar medidas de conservação para a espécie.

1.1 Objetivos

1.1.1 Objetivo geral

Investigar o uso do habitat por Steno bredanensis em águas costeiras na porção centro- sul do Estado do Rio de Janeiro.

1.1.2 Objetivos específicos

• Quantificar os estados comportamentais e determinar as características de grupo de Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes;

• Analisar o uso espacial por Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes;

• Identificar a influência de parâmetros ambientais sobre o uso do habitat por Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes;

1.2 Metodologia

1.3 Área de estudo

1.4 Baía de Guanabara e áreas adjacentes

A amostragem foi conduzida entre 2009 e 2017 desde a porção sul da Baía de Guanabara – compreendendo uma região desde a Ponte Presidente Costa e Silva (Rio-Niterói) e sua boca de entrada – até águas costeiras adjacentes na isóbata de 60 m (Figura 5), totalizando uma área de 810 km². A Baía de Guanabara é considerada como uma das regiões mais degradadas da costa brasileira, onde diariamente ocorre uma série de atividades industriais dentre outras como, por exemplo, estaleiros, bases navais, marinas em conjunto com intenso tráfego de embarcações empenhadas em atividades distintas (KJERFVE et al., 1997). Dados da Companhia Docas do Rio de Janeiro mostram que a movimentação de embarcações aumentou exponencialmente no interior da Baía, sendo estimado que mais de 6000 navios entrem e saiam daquela região anualmente (CDRJ, 2013). Além das atividades que ocorrem diretamente ao longo de seu espelho d’água, a Baía de Guanabara possui uma bacia de drenagem de cerca de 4000 km², onde parte dessa área foi historicamente ocupada de maneira desordenada, contribuindo com descarte de esgoto não só residencial, mas também de fonte industrial em suas águas (KJERFVE et al., 1997; AMADOR, 2013). A única Unidade de Conservação que contempla uma área marinha na Baía de Guanabara encontra-se ao fundo, na porção nordeste da mesma, denominada Área de Proteção Ambiental de Guapimirim, e está situada fora da área vistoriada no presente estudo. A área externa adjacente à Baía de Guanabara compreende, de maneira geral, uma declividade suave percorrendo uma plataforma continental estreita, atingindo a quebra depois de, aproximadamente, 50-80 km de distância da costa (FLEMING et al., 2009; REIS et al., 2013). A não ser pela área que abrange o Monumento Natural das Ilhas Cagarras, nenhuma outra região é contemplada diretamente pela presença de UCs. Característica da região costeira do estado do Rio de Janeiro, a ressurgência da massa d’água denominada ACAS (Águas Centrais do Atlântico Sul) pode ser observada durante as estações de primavera e verão, por conta da influência predominante do vento Nordeste (VALENTIN, 2001). Essa massa d’água é caracterizada por águas formadas na confluência da Corrente das Malvinas com a Corrente do Brasil e por possuir temperaturas superiores a 5°C e inferiores a 20°C, bem como salinidades variando entre 34.3 PSS e 36 PSS 36

(STRAMMA; ENGLAND, 1999; MÉMERY et al., 2000; SILVEIRA et al., 2000; BALLANCE; PITMAN; FIEDLER, 2006; CIRANO et al., 2006). Mesmo assim, meandros e vórtices provenientes da Corrente do Brasil, bem como as características topográficas e da linha de costa podem também provocar a ressurgência da ACAS na área de estudo (VALENTIN, 2001; CASTELAO; BARTH, 2006; COELHO-SOUZA et al., 2012). Essa massa d’água é rica em nutrientes, o que incrementa a produtividade primária na região.

1.5 Coleta e análise de dados

1.5.1 Esforço amostral

Saídas de campo foram realizadas em embarcações de 15 a 26 pés entre os anos de 2009 e 2017. As transecções realizadas ao longo das saídas não foram iguais, uma vez que o objetivo foi percorrer as áreas de maneira aleatória. Em cada dia, optou-se por percorrer uma área diferente ao esforço de campo anterior, evitando sobreamostragem das áreas. As saídas foram realizadas em condição de mar ≤ 3 na escala Beaufort com a intenção de achar qualquer espécie de cetáceo. A equipe foi composta de no mínimo dois e máximo de cinco integrantes que procuravam pelos grupos de cetáceos, principalmente, em um ângulo de 180° em direção à proa da embarcação, enquanto a velocidade era mantida entre 10 e 15 nós. Para determinar a área total amostrada, foi gerado um buffer no entorno das transecções com margem de 500 metros para cada lado, buscando considerar a distância na qual os observadores poderiam encontrar grupos de cetáceos com segurança.

1.5.2 Características de grupos e atividades comportamentais

Grupos foram caracterizados como uma agregação de indivíduos de qualquer classe etária, engajados em uma mesma atividade, podendo haver variação entre as distâncias de cada um de seus integrantes. No momento de encontro com um grupo, o seguimento da embarcação era interrompido e a aproximação feita em baixa velocidade para evitar interromper o comportamento natural dos animais. Após aproximação, o procedimento de coleta de dados foi seguido pela identificação da espécie, coleta de hora local, coordenada geográfica, estimativa de tamanho do grupo, número de filhotes, geometria espacial, estado comportamental e profundidade local. Filhotes foram definidos como indivíduos com até 2/3 do tamanho de um animal adulto, com possível presença de pregas fetais, sendo observado 37

constantemente em associação com um animal adulto (MANN; SMUTS, 1999). Durante as observações dos grupos focais, as informações foram coletadas em intervalos de cinco minutos (ALTMANN, 1974). As coordenadas e a profundidade local foram coletadas com GPS portátil e sonda da embarcação, respectivamente. Caso nem todos os indivíduos fossem observados engajados em uma mesma atividade, foi considerado o observado para a maior parte do grupo. As geometrias espaciais e os estados comportamentais nos quais os grupos focais foram observados foram definidos durante momentos em que os mesmos estavam em superfície. A geometria espacial na qual os grupos se organizaram foram classificadas em três tipos, sendo:

- Coeso: Indivíduos muito próximos, onde a distância entre os membros do grupo não ultrapassa o espaço que seria ocupado por um único indivíduo. - Disperso: A distância entre os membros do grupo é maior do que o espaço ocupado por três indivíduos. - Misto: Possível observar os dois tipos de geometria em um único grupo.

Os estados comportamentais foram adaptados de Ritter (2002), sendo os seguintes:

- Deslocamento: Movimento em uma direção bem definida, podendo haver variação na geometria espacial do grupo e na velocidade de natação. - Alimentação: Indivíduos organizados em grupos mistos ou dispersos. Possível observação da atividade em superfície e interação de aves marinhas. Presa pode ser observada na superfície em fuga ou sendo capturada. Eventos comportamentais tais como saltos, batidas de nadadeiras peitorais e caudais e rápida ascensão na superfície também estão associadas a este comportamento. - Milling: Nado errático, sem direção definida, onde grupos se mantêm coesos ou mistos, havendo possibilidade de formarem grupos dispersos. Tempo de mergulho variável com baixa atividade em superfície. - Socialização: Indivíduos mantêm contato físico e atividades em superfície intensas, podendo haver ocorrência de saltos e outros eventos. - Descanso: Baixa atividade em superfície, havendo possibilidade de indivíduos serem observados continuamente com parte do corpo exposto para fora da água sem efetuar mergulho. Quando há mergulho, o tempo submerso pode ser baixo. 38

1.5.3 Variáveis ambientais in situ e georeferenciamento

A partir de 2013, a variável de temperatura (graus Celsius - °C) foi utilizada no presente estudo, sendo coletada in situ ao longo de toda a coluna d’água com auxílio de um CTD portátil YSI (Sontek) com frequência de coleta de 3Hz. Como o CTD coleta de maneira contínua ao longo de toda a coluna d’água, foi possível utilizar temperaturas da superfície (TSM) e do fundo marinho (TFM). Os valores de superfície foram obtidos em profundidade de um metro abaixo da superfície, bem como os valores de fundo, obtidos a um metro do fundo marinho. A coleta de temperatura foi realizada sempre que um grupo foi encontrado. Ao longo da área de estudo também foram determinados pontos fixos de coleta para comparações temporais e espaciais dos valores de temperatura. Além disso, pontos aleatórios foram coletados durante as transecções para aumentar o número amostral e melhor compreender o comportamento da variável ao longo do tempo. Foram elaborados grids no software ArcGIS 10.2 (ESRI – Environmental Systems Research Institute) a partir da ferramenta Fishnet para determinar a unidade amostral ao longo das duas áreas de estudo. Os grids foram divididos em células de 1km x 1km, sendo estas as unidades amostrais consideradas para o presente estudo. Todas as transecções foram salvas em GPS e, posteriormente, transformadas para formato shapefile no ArcGIS. O esforço ao longo das transecções só foi considerado até o momento dos encontros com os cetáceos. Para determinar o esforço amostral total das transecções em cada ano, foi utilizada a ferramenta Merge no próprio ArcGIS, onde as transecções de cada ano foram agrupadas e calculadas seus percursos totais. Com o objetivo de determinar o esforço em cada unidade amostral por ano, foi utilizada em seguida a ferramenta Spatial Join, também no ArcGIS. Para cada célula do grid foram criados pontos centrais em formato shapefile. Os pontos centrais de cada unidade amostral serviram de referência para extrair o valor das variáveis de profundidade e declividade. Para realizar essa etapa, foram criadas camadas rasterde profundidade e, posteriormente, declividade no programa ArcGIS 10.2. O processo de criação dessas camadas é descrito a seguir:

Profundidade

Para determinar as profundidades dentro de cada célula, os grids foram sobrepostos às cartas náuticas 1501, 1506 (Baía de Guanabara e adjacências).

1- Foi criado um arquivo de pontos em formato shapefile, onde cada ponto recebeu o valor de profundidade descrito nas cartas náuticas que compõem as áreas de estudo. Os pontos foram projetados para o sistema de coordenadas UTM (Universal Transverse Mercator), uma vez que o processo utilizado no segundo passo exige que os pontos estejam em unidades métricas. 2- Tendo sido determinado todos os valores de profundidade para cada ponto, foi utilizada a ferramenta de interpolação Topo to Raster. O resultado desta etapa é a criação de uma camada raster que represente todo o relevo submarino da área de estudo (Figura 5). Para a criação desse arquivo raster, o tamanho das células utilizadas foi de 250 m. Foi levada em consideração a distância entre os pontos, porque para criar uma matriz de dados contínuos (nesse caso, o raster), o processo de interpolação valoriza as distâncias entre os pontos com valores conhecidos (pontos criados na etapa 1), identificando quais são os valores mais próximos dentro de um raio específico (nesse caso, o tamanho da célula).

Declividade

O raster criado para a variável de profundidade foi utilizado para definir o perfil de declividade das áreas de estudo com uso da ferramenta Slope. A ferramenta cria outro arquivo do tipo raster contendo informações de declividade. Para a criação do raster de declividade também foi escolhido o tamanho de 250 m para o tamanho das células.

Figura 5 – Batimetria e declividade da área da Baía de Guanabara e adjacências geradas a partir das ferramentas Topo to Raster e Slope, respectivamente, no software ArcGIS 10.2.

Legenda: As linhas batimétricas de 5, 10, 20, 30 e 50 metros estão representadas. O polígono preto delimita a área vistoriada no presente estudo. Fonte: O autor, 2017.

1.5.4 Uso do habitat

Com o objetivo de determinar as profundidades disponíveis nas áreas estudadas, as profundidades localizadas no interior de cada unidade amostral e identificadas em cada ponto central foram utilizadas e separadas em oito classes (0-5,0; 5,1-10,0; 10,1-15,0; 15,1-20,0; 20,1-30,0; 30,1-40,0; 40,1-50,0; 50,1-64,5). As coordenadas obtidas durante os encontros com os grupos de S. bredanensis foram plotadas em um mapa digital no programa ArcGIS10.2 e projetadas para o sistema de coordenadas UTM para a elaboração do mapa de uso do habitat e cálculo do tamanho da área utilizada. Uma vez que amostragens consecutivas podem comprometer a independência dos dados, somente uma observação de grupo focal foi selecionada em cada hora do dia. As áreas de concentração das avistagens foram analisadas a partir da ferramenta Kernel Density com auxílio do programa R em conjunto com o pacote adehabitatHR (CALENGE, 2015). Considerado como um dos métodos mais efetivos para estimativa do tamanho de áreas de vida (POWELL, 2000), o estimador Kernel Density se caracteriza por ser um método probabilístico que visa demonstrar a forma de distribuição e utilização da área por um animal ou uma população como um todo. O método funciona a partir da interpretação da distribuição dos dados em um plano e, com isso, determina a largura de influência dos kernels (band widths) para a geração do resultado final. Uma das principais características desse método é a capacidade de identificar os locais com maiores concentrações de encontros, possibilitando a identificação de áreas preferenciais de uso. Partindo dessa forma de interpretação dos dados, o método é aplicado de duas formas distintas: kernel fixo (fixed kernel) e kernel adaptativo (adaptive kernel). O kernel fixo se caracteriza por determinar uma única largura de influência ao longo de toda a distribuição dos dados, enquanto o kernel adaptativo varia sua largura de influência ao longo desta distribuição de dados. No presente trabalho, foi utilizado o kernel fixo com polígonos que representam a área utilizada de maneira geral (Kernel 95%) e as áreas de concentração (Kernel 50%). Mapas também foram gerados para interpretação da utilização e distribuição dos diferentes tamanhos de grupo e cada atividade comportamental observada. Para melhor interpretação, os grupos foram divididos em quatro classes distintas (2-10, 11-20, 21-30 e 31-50).

1.5.5 Análises estatísticas

A partir das frequências relativas calculadas para cada comportamento observado, o teste Qui-quadrado foi utilizado para avaliar se a frequência das atividades observadas variou entre os anos e estações. O teste de Kolmogorov-Smirnov foi utilizado para identificar se S. bredanensisselecionou profundidades na área de estudo. O teste foi realizado no programa R com utilização da função ks.test (R CORE TEAM, 2015). O teste de Kruskal-Wallis foi utilizado para avaliar se houve diferença nos tamanhos de grupo entre as estações do ano. O mesmo teste foi utilizado para avaliar se houve diferença entre os tamanhos de grupo e os comportamentos e geometrias espaciais observadas. O teste U de Mann-Whitney foi utilizado com objetivo de identificar se houve diferença entre os tamanhos de grupos na presença e ausência de filhotes. O teste de correlação de Spearman foi utilizado para avaliar se houve relação entre os tamanhos de grupo observados e as profundidades e declividades utilizadas. O mesmo teste foi utilizado para avaliar se os tamanhos de grupo estiveram relacionados com as temperaturas superficiais e de fundo.

1.6 Resultados

Entre2009 e 2017,122 saídas de campo foram realizadas totalizando 774 horas de esforço no mar e 6577,4 km percorridos durante as transecções que ocorreu entre 6:00 e 18:00.A distância percorrida nas transecções e o tamanho das áreas exploradas variaram entre os anos, sendo os períodos de 2016 e 2015 com os menores e maiores valores, respectivamente (Tabela 1). A maior concentração de esforço se deu na porção mais ao sul da Baía de Guanabara e regiões próximas à sua boca de entrada (Figuras 6 – 11). Mesmo assim, também houve esforço em outras regiões em todos os períodos.

Tabela 1 – Esforço de campo entre os anos de 2009 e 2017 nas regiões da Baía de Guanabara e águas adjacentes. Horas Total Total Min-Máx (Média ± Ano N de área transecção(km) dp) esforço (km²) 16-40 2009-2010 5 118 31 178,4 (23,6±10,9) 10-30 2011 11 238 55 178,4 (21,64±7,2) 9,6-134,2 2012 15 692,5 80 178,4 (46,1±23,8) 20,8-118,2 2013 14 737,6 83 239,4 (52,7±27,8) 12,4-117,1 2014 28 1940,8 212 562,8 (69,3±32,4) 19,8-128,3 2015 27 2098,8 190 611,4 (77,7±33,0) 11,7-77,0 2016 7 214,6 39 159,3 (30,6±21,7) 5,2-82,4 2017 15 537,1 84 276,6 (35,8±24,6) 5,2-128,3 Total 122 6577,4 774 2384,7 (53,9 ± 33,4) Legenda: N = número de saídas no período; Total transecção (km) = quilometragem total percorrida durante esforço; Mín-Máx (Média±dp) = mínimo, máximo, média e desvio-padrão de transecções; Total área (km²) = área total vistoriada no período. Fonte: O autor, 2017.

Figura 6 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) entre os anos de 2009 e 2012.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada entre os anos de 2009 a 2012. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Figura 7 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2013.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada no ano de 2013. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Figura 8 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2014.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada no ano de 2014. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Figura 9 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2015.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada no ano de 2015. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Figura 10 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2016.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada no ano de 2016. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Figura 11 – Região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. As cores representadas mostram o esforço total de transecções em cada célula (1km²) no ano de 2017.

Legenda: O polígono representado pela linha preta contornando toda a área de esforço delimita a área total vistoriada no ano de 2017. A batimetria da região está representada pela graduação da cor azul. No canto superior direito da imagem, o quadrado vermelho sinaliza a localização da área de estudo na costa do estado do Rio de Janeiro. Fonte: O autor, 2017.

Quarenta e um grupos de Steno bredanensis foram encontrados em 33 dias distintos (27% do esforço total), sendo a maioria dos encontros (60,6% - 20 dias) ocorrida entre os meses de maio e julho (outono e inverno) (Gráfico 1, Tabela 2) totalizando cerca de 55 horas de observação direta.

Gráfico 1 – Esforço (%) e total de encontros (dias) por mês de grupos de golfinhos-de-dentes- rugosos (Steno bredanensis) entre os anos de 2009 e 2017 nas regiões da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

20 Saída de campo (%) 10 18 Encontros (dias) 9 16 8 14 7 12 6 10 5 8 4

6 3 (dias) Encontro

Saída de campo (%) campoSaída de 4 2 2 1 0 0 J F M A M J J A S O N D Mês Legenda: As colunas representam os dias de esforço em porcentagem, enquanto a linha com pontos pretos, o somatório de dias de encontro em cada mês. Fonte: O autor, 2017.

Tabela 2 – Discriminação da quantidade de dias de encontro e horas de observação de Steno bredanensis por ano e mês de esforço na Baía de Guanabara e regiões adjacentes entre os anos de 2009 e 2017. Horas de Ano Mês Encontros observação (hh:mm) 2009 nov 1 03:00 2010 mai 1 04:00 jul 2 02:00 2011 abr 1 00:35 jul 3 07:00 2012 jun 1 04:00 2013 jun 2 09:00 ago 1 05:00 2014 abr 1 03:00 jun 2 01:20 ago 1 01:00 set 1 00:40 nov 1 00:30 2015 jul 3 06:00 dez 1 00:20 2017 fev 2 02:00 mar 1 02:20 mai 5 04:00 jun 2 02:00 jul 1 01:00 Total 33 56:45 Legenda: O ano de 2016 não consta na tabela por não apresentar nenhuma ocasião de encontro. Fonte: O autor, 2017.

1.7 Características de grupo e atividades comportamentais

Alimentação foi o estado comportamental observado com maior frequência (55,6%) seguido de deslocamento (32,1%), milling (7,4%), socialização (2,5%) e descanso (2,5%) (Gráfico 2). Durante comportamento de alimentação, S. bredanensis foi observado perseguindo e capturando espécimes de Trichiurus lepturus (peixe-espada) e Mugil sp. (Tainha) (Figura 12). Em diferentes ocasiões não contabilizadas pôde ser constatado que a região anterior do corpo de espécimes de T. lepturus não foi ingerida por S. bredanensis (Figura 13). Ainda durante atividades de alimentação, em diferentes ocasiões também não 52

contabilizadas, foram observados eventos comportamentais em superfície onde S. bredanensis realizou saltos, batidas de nadadeira peitoral, nadadeira caudal e batidas de cabeça lateralmente durante atividade de alimentação. A frequência na qual o comportamento de deslocamento foi observado não mostrou evidências que conferissem diferença significativa entre os anos de estudo (X² = 5,769;df = 5; p = 0,4495) (Gráfico 3), embora tenham mostrado ser diferente entre as estações do ano (X² = 39,000; df = 3; p = 0,0001) (Gráfico 4). As frequências observadas para o comportamento de alimentação apresentaram diferença tanto entre os anos (X² = 15,511; df = 6; p = 0,0166) (Gráfico 3) como para as estações (X² = 38,289; df = 3; p = 0,0001) (Gráfico 4). As atividades comportamentais de milling, socialização e descanso não apresentaram número amostral adequado para realização da análise estatística. Entre as estações, todos os comportamentos puderam ser observados no período de inverno, apesar de a alimentação prevalecer como o comportamento mais frequente (Gráfico 4). Alimentação também foi observada com maior frequência durante as estações de primavera e outono, enquanto no verão alimentação foi observada com a mesma frequência de deslocamento (Gráfico 4).

Gráfico 2 – Porcentagem de comportamentos observadas para grupos de Steno bredanensis encontrados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes.

% 30

0 Deslocamento Alimentação Socialização Milling Descanso Comportamento

Fonte: O autor, 2017.

Figura 12 – Steno bredanensis durante comportamento de alimentação.

A B

Legenda: (A) S. bredanensis predando exemplar de Trichiurus lepturus (peixe-espada) já decapitado. (B) S. bredanensis predando exemplar de Mugil sp. (Tainha). Fonte: Acervo MAQUA.

Figura 13 – Região anterior de um exemplar de Trichiurus lepturus (peixe-espada) coletado durante observação de atividade de alimentação por Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara

Legenda: Possível observar as marcas de dentes ao longo do corpo do peixe e dilaceração da região posterior. Fonte: Acervo MAQUA. 54

Gráfico 3 – Percentual de atividades comportamentais de S. bredanensis observadas ao longo dos anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas costeiras adjacentes.

90 Deslocamento Alimentação 80 Socialização Milling Descanso 70 60

50 % 40 30 20 10 0 2009/10 2011 2012 2013 2014 2015 2017 Ano

Fonte: O autor, 2017.

100 Deslocamento Alimentação Socialização 90 Milling Descanso 80 70 60

% 50 40 30 20 10 0 primavera verão outono inverno Estação

Fonte: O autor, 2017.

O tamanho dos grupos variou de dois a 50 indivíduos (N = 80; 21,3 ± 12,3; média ± dp) e o número de filhotes por grupo variou entre zero e quatro (N = 80; 1,6 ± 1,2; média ± dp), sendo observados ao longo de todos os períodos de encontro. Não houve evidência de variação nos tamanhos de grupo entre as estações do ano (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0,682), mas as estações com a menor e maior média de tamanho de grupo foram primavera (N = 3; 20,7 ± 25,3) e inverno (N = 53; 22,3 ± 14,0). Apenas um encontro ocorreu no verão, onde foram contabilizados 13 indivíduos compondo o mesmo grupo (Gráfico 5). Houve diferenças quando comparados os tamanhos de grupos entre os anos de estudo (Kruskal-Wallis, N = 80, p = 0,001). Os anos que apresentaram as maiores e menores médias para os tamanhos de grupo foram 2010 (N = 9; 36,3 ± 7,0) e 2015 (N = 13; 12,5 ± 7,2) (Gráfico 6). O teste a posteriori de comparações múltiplas apontou diferenças significativas para os anos de 2014 e 2015, ambos em comparação com o ano de 2010. Apesar de o mesmo teste não evidenciar diferença entre o ano de 2013 e o ano de 2010, o valor de p foi de 0,052 e a análise gráfica dos resultados descritivos aparentam evidência para diferença entre os dois períodos. Os tamanhos de grupo variaram significativamente na presença (N = 26) ou ausência (N = 15) de filhotes (Mann-Whitney U = 122,5; p = 0,0001) (Gráfico 7). Grupos em geometria mista foram os mais observados (72,8%), seguido de grupos coesos (16,0%) e dispersos (11,1%) (Gráfico 8). O tamanho de grupo também não influenciou nas geometrias espaciais observadas (Kruskall-Wallis, N = 76; p = 0,12) e atividades comportamentais não apresentaram evidência de serem influenciadas pelo tamanho dos grupos (Kruskall-Wallis, N = 74; p = 0,93).

Fonte: O autor, 2017.

Legenda: Uma única observação ocorreu ao final do ano de 2009 e foi agregada ao ano de 2010. Fonte: O autor, 2017.

Fonte: O autor, 2017.

Gráfico 8 – Geometrias espaciais observadas para grupos de Steno bredanensis encontrados entre os anos de 2009 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes.

80 70 60 50

% 40 30 20 10 0 Coeso Disperso Misto Geometria

Fonte: O autor, 2017.

1.8 Uso do habitat

Steno bredanensis foi observado em profundidades que variaram de 7,4 m a 46 m (N = 76; 22,6 ± 8,6; média ± dp), sendo encontrados em áreas internas e externas à Baía de Guanabara e a distâncias máximas de cerca de sete quilômetros da costa. O teste de Kolmogorov-Smirnov rejeitou a hipótese nula evidenciando que S. bredanensis selecionou as profundidades utilizadas na área de estudo (Kolmogorov-Smirnovp < 0,01). A espécie teve preferência por águas entre 10 e 20 metros de profundidade. Na área de estudo, 14,6% da área vistoriada possuem esse perfil e, aproximadamente, 40% das observações foram feitas nesses locais (Gráfico 9). A ferramenta Kernel Density mostrou que os grupos utilizaram uma área de 107 km² (K95%), sendo sua principal área de concentração, localizada na entrada e no interior da Baía de Guanabara totalizando 16,5 km² (K50%) (Figura 14).

40,0 Prof local 35,0 Utilizado 30,0 25,0

% 20,0 15,0 10,0 5,0 0,0 0-5 5.1-10 10.1-15.0 15.1-20 20.1-30 30.1-40 40.1-50 50.1-65

Profundidades (m)

Legenda: As barras identificadas como “Prof. local” são referentes às regiões vistoriadas da BG. Barras identificadas como “Utilizado” representam a porcentagem de utilização das áreas naquela faixa de profundidade. Fonte: O autor, 2017.

Comparado às outras atividades observadas, alimentação foi observada na maior parte das vezes na região interna da baía, enquanto deslocamento teve maior observação na parte externa (Figuras 15 e 16). Socialização, descanso e milling ocorreram em regiões distintas tanto da parte interna como da parte externa à baía (Figuras 17 – 19). As atividades comportamentais mostraram diferenças entre si com relação à variável de declividade (Kruskall-Wallis, N = 71; p = 0,04). Porém, o teste a posteriori de comparações múltiplas não apontou qual dos comportamentos apresentou diferença significativa. Mesmo assim, foi possível observar que a maior média e as maiores declividades foram encontradas para os comportamentos de alimentação, se comparadas ao que foi observado para os outros eventos comportamentais (Gráfico 10). Apesar de descanso e socialização terem sido observados em somente duas ocasiões cada, socialização ocorreu em menores declividades se comparadas às 61

observadas para os outros comportamentos, enquanto descanso foi observado em um local com alta e outro com baixa declividade (Gráfico 10). As geometrias espaciais observadas não apresentaram evidência de se diferenciarem entre si com relação à declividade (Kruskall- Wallis, N = 73; p = 0,20) (Gráfico 11). O tamanho dos grupos não apresentou relação com as variáveis de profundidade (Spearman R² = 0,0001) e declividade (Spearman R² = 0,01) (Gráficos 12 e 13). Mesmo assim, espacialmente, as maiores classes de tamanho de grupo ocorreram em locais mais internos do que externos à Baía de Guanabara, enquanto classes inferiores foram observadas de maneira mais heterogênea tanto em áreas internas como externas à baía (Figura 20).

Figura 14 – Área utilizada por Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 na Baía de Guanabara e águas adjacentes, estimada a partir da ferramenta Kernel Density.

Legenda: Os polígonos mais claro e mais escuro representam as áreas totais utilizadas (K95%) e de concentração (K50%), respectivamente. Fonte: O autor, 2017. 62

Figura 15 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de alimentação entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

Legenda: Os triângulos azuis referem-se aos locais onde o comportamento de alimentação foi observado. Fonte: O autor, 2017.

Figura 16 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de deslocamento entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

Legenda: Os círculos azuis referem-se aos locais onde o comportamento de deslocamento foi observado. Fonte: O autor, 2017.

Figura 17 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de socialização entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

Legenda: Os círculos verdes referem-se aos locais onde o comportamento de socialização foi observado. Fonte: O autor, 2017.

Figura 18 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de descanso entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

Legenda: Os triângulos vermelhos referem-se aos locais onde o comportamento de descanso foi observado. Fonte: O autor, 2017.

Figura 19 – Locais de observação de Steno bredanensis durante atividade de milling entre os anos de 2009 a 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

Legenda: Os círculos vermelhos referem-se aos locais onde o comportamento de milling foi observado. Fonte: O autor, 2017.

Gráfico 10 – Boxplot das atividades comportamentais de Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 com relação às declividades nas quais foram observadas.

Fonte: O autor, 2017.

Gráfico 11 – Boxplot das geometrias espaciais de Steno bredanensis entre os anos de 2009 e 2017 com relação às declividades nas quais foram observadas.

Fonte: O autor, 2017.

Figura 20 – Distribuição espacial de diferentes tamanhos de grupo de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017.

Legenda: A graduação por cor e tamanho de círculos indicam as classes de tamanhos de grupo observados em cada localidade. Fonte: O autor, 2017.

Entre os anos de 2013 e 2017, foram realizadas 228 coletas de temperatura de superfície e de fundo ao longo da área de estudo (Figura 21). A temperatura superficial (TSM) variou de 15,6 °C a 30,7 °C (N = 228; 21,9 ± 2,7; média ± dp), enquanto a temperatura de fundo (TFM) variou de 14,3 °C a 23,9 °C (N = 228; 17,8 ± 3,0) (Gráfico 14). Steno bredanensis foi observado utilizando águas cujas médias de temperatura superficial (TSM) e de fundo (TFM) foram de 22,5 °C (dp = 1,9) e 19,7°C (dp = 3,4), respectivamente. Os valores máximos e mínimos encontrados no momento da observação de S. bredanensis foram de 24,8 °C e 16,6 °C para TSM e 23,7 °C e 15,0 °C para TFM. O tamanho dos grupos esteve positivamente relacionado com as temperaturas superficiais encontradas (Spearman R² = 0,25), apesar de, aparentemente, não apresentar relação com as temperaturas de fundo (Spearman R² = 0,0004) (Gráficos 15 e 16). 72

Figura 21 – Pontos de coleta de temperatura superficial (TSM) e de fundo (TFM) ao longo da área de estudo delimitada pelo polígono preto entre os anos de 2013 e 2017.

Legenda: Pontos vermelhos indicam os pontos fixos de coleta e pontos verdes, os pontos aleatórios coletados ao longo de transecções ou em momentos de encontro com grupos de Steno bredanensis. Fonte: O autor, 2017.

35 Encontros (dias) TSM (°C) TFM (°C) 10 9 30 8

C) ° 25 6 5

20 4 Encontros (dias) Encontros Temperatura ( Temperatura 3 15 2 1 10 0 J F M A M J J A S O N D Mês Legenda: As coletas de temperatura foram iniciadas no ano de 2013, apesar de serem comparadas com o perfil de encontros desde 2009 neste gráfico. As colunas representam os dias de esforço em porcentagem. As barras de erros representam valores mínimos e máximos de TSM e TFM. Fonte: O autor, 2017.

Fonte: O autor, 2017.

1.9 DISCUSSÃO

A ocorrência de Steno bredanensis foi frequente ao longo do período de estudo, mas a ocorrência ao longo das estações do ano foi variável. Apesar de o esforço no mês de julho ter sido maior do que em outros meses do ano, isso não parece ter sido um fator que tenha influenciado na quantidade de encontros de S. bredanensis, já que também houve esforços comparáveis em outros meses. Apesar de os encontros com grupos terem ocorrido com mais frequência, principalmente, nos períodos de outono e inverno, a partir do mês de maio, S. bredanensis foi observado até o fim da primavera e do verão entre os meses de novembro e fevereiro. A variação na frequência dos comportamentos desempenhados por S. bredanensis no presente estudo entre as estações do ano pode ser mais conclusiva do que se forem investigadas anualmente, quando algumas diferenças acabaram sendo mascaradas. Avaliando o que foi observado ao longo das estações, é possível sugerir que o período do ano talvez seja importante no desempenho de certos tipos de comportamento. Frequências similares dos comportamentos de deslocamento e alimentação sugerem que, em determinadas épocas do ano, os grupos de S. bredanensis devem percorrer distâncias maiores do que a área de estudo em busca de alimento, por exemplo. Diferenças nas frequências de atividades comportamentais são comumente reportadas para cetáceos e ocorrem de maneira dinâmica variando entre espécies, classes etárias, gênero, localidade ou em escalas de tempo distintas (anualmente ou entre períodos sazonais mais específicos como estações do ano), refletindo a necessidade do grupo em um dado momento, em uma região específica (FURY; HARRISON, 2011; LUNDQUIST; GEMMELL; WÜRSIG, 2012; FURY; RUCKSTUHL; HARRISON, 2013). O presente estudo não utilizou as mesmas categorias para definir estados comportamentais como definido por Kuczaj e Yeater (2007), embora os critérios utilizados para definir deslocamento e alimentação tenham sido semelhantes, demonstrando que maiores frequências para esses dois estados comportamentais devem ser comuns para a espécie. Em trabalho realizado no Gabão, de Boer (2010) relata que S. bredanensis foi observada em atividades de alimentação, deslocamento e socialização em diferentes ocasiões. No entanto, a autora não relata as frequências nas quais os comportamentos foram observados. Análises pretéritas de conteúdos estomacais mostraram que as lulas Dorytheutis plei, Doryteuthis sanpaulensis e também Trichiurus lepturus foram importantes itens na dieta de S. 77

bredanensis encontrados encalhados no estado do Rio de Janeiro (MELO et al., 2010). Os autores identificaram as espécies de lula através de seus bicos e T. lepturus a partir de partes ósseas. Nenhum otólito foi reportado nos conteúdos analisados. Os resultados reportados por Melo et al. (2010) são resultantes do monitoramento de encalhes de mamíferos aquáticos realizado pelo Laboratório de Mamíferos Aquáticos e Bioindicadores (MAQUA) em parte do litoral do Rio de Janeiro desde 1992. Dados ainda não publicados resultantes do mesmo monitoramento mostram otólitos de Cetengraulis edentulus (sardinha-boca-torta) em conteúdos estomacais de S. bredanensis, demonstrando mais uma potencial presa encontrada nas proximidades da área de estudo. Mesmo tendo sido observada a predação de Mugil sp. no presente estudo, otólitos da espécie não foram reportados em nenhum trabalho. Lodi e Hetzel (1999) reportam S. bredanensis decapitando Mugil sp. no momento da predação. O mesmo comportamento de fragmentar a presa e não a consumir inteira foi reportado para T. lepturus no presente estudo, mostrando ser uma possível estratégia de alimentação, o que, consequentemente, impediria também que otólitos fossem encontrados em conteúdos estomacais. Eventos comportamentais que parecem estar associados à estratégia de alimentação reportados no presente estudo como batida de cabeça e de caudal também foram reportados por Lodi e Hetzel (1999) em uma baía costeira ao sul do estado do Rio de Janeiro. Estratégias alimentares já foram reportadas para S. bredanensis (LODI; HETZEL, 1999; PITMAN; STINCHCOMB, 2002) e outros cetáceos, podendo ser uma convergência adaptativa com relação aos hábitos das suas presas. Os espécimes que tiveram seus estômagos analisados no trabalho de Melo et al. (2010) e dos dados não publicados mencionados anteriormente foram encontrados encalhados em diferentes épocas do ano, envolvendo todas as estações do ano. Dessa maneira, mesmo sendo observada em diferentes épocas do ano, apesar de apresentar tendência a ocorrer com maior frequência entre os meses de maio e julho, é possível sugerir que a presença de S. bredanensis na área de estudo esteja relacionada à dinâmica de ocorrência de suas presas. Essas apresentam ocorrência constante em ambientes costeiros, incluindo regiões estuarinas (MONTEIRO-NETO et al., 2008), porém seus ciclos biológicos distintos também devem ser determinantes de suas abundâncias locais (ALBIERI; ARAÚJO; UEHARA, 2010), fato que deve influenciar na preferência de predação sobre uma ou outra espécie por S. bredanensis. Dados da Fundação Instituto de Pesca do Estado do Rio de Janeiro (FIPERJ, 2013) mostram que, no ano de 2011, a produção pesqueira desembarcada no Rio de Janeiro para T. lepturus, C. edentulus, e Mugil sp., foi registrada em maior abundância durante primavera/verão (novembro a março – 78,0% do total para a espécie), outono (março e abril – 78,0% do total para a espécie) e outono/inverno (junho e julho – 78

60,9% do total para a espécie), respectivamente. Para o ano de 2012, os dados de desembarque pesqueiro no Rio de Janeiro mostram que T. lepturus também foi capturado em maior abundância durante primavera/verão (dezembro a fevereiro – 59,1% do total). Ainda para 2012, C. edentulus apresentou maiores abundâncias durante verão/outono (março a maio – 46,3%), havendo também aumento das capturas nos meses de setembro e dezembro, totalizando 31,3% do total capturado para a espécie no mesmo ano. Mugil sp. mostrou que, para 2012, 49,3% do total de sua captura esteve relacionada ao período de primavera/verão (novembro a fevereiro), sendo verificado um pico comparável de captura no mês de agosto. Os dados relacionados à produção pesqueira mensal de cefalópodes não foram discriminados por espécie. Contudo, para o ano de 2011, as lulas foram registradas em maior abundância durante primavera/verão (dezembro a março – 48,7% do total), havendo outro pico de captura durante outono/inverno (junho e julho – 25,2%). O mesmo também foi reportado para o ano de 2012, onde 68,3% das capturas de lula se deram entre os meses de dezembro a março (primavera/verão), porém, não havendo picos comparáveis ao longo dos outros meses do ano. Mesmo assim, observações relacionadas a comportamentos de reprodução de Mugil sp. e T. lepturus, mostram que ambas as espécies se movimentam de águas rasas e protegidas para águas mais profundas para desova (Martins & Haimovici, 2000; É importante ressaltar que os esforços registrados para a pesca também se deram nas regiões costeiras e, em parte, sobreposta com a área vistoriada ao longo dos esforços no presente estudo. Quando comparado aos dados pesqueiros, o período de maior ocorrência de S. brendanensis não corrobora com as maiores abundâncias de presas consideradas importantes na sua dieta. Bittar et al. (2012) apontam para altos valores proteicos e energéticos para T. lepturus e D. plei, sendo possível sugerir, portanto, que essas espécies tenham capacidade de suprir as necessidades energéticas de S. bredanensis em períodos de menor abundância na área de estudo. Além disso, tanto Mugil sp., como T. lepturus realizam movimentos entre águas rasas e protegidas para águas mais afastadas da costa para desova (MARTINS; HAIMOVICI, 2000; SILVA; ARAÚJO, 2000; MAGRO, 2006). A desova da tainha ocorre de março a agosto (inverno) com pico em julho, quando espécimes se movem do interior de baías e estuários para águas de, aproximadamente, 100 metros de profundidade (MPA/MMA, 2015). O peixe- espada, entretanto, já foi reportado no sudeste do Brasil em período de recuperação pós desova durante os meses de outono e inverno quando espécimes retornam para águas rasas (MAGRO, 2006). Sendo assim, a ocorrência de S. bredanensis poderia estar associada aos aspectos biológicos dessas presas. 79

Grupos de até 50 indivíduos foram reportados no presente estudo com média de 21 indivíduos por grupo, corroborando com o observado para a espécie, em que Ritter (2002)reportou grupos de até 50 indivíduos para as Ilhas Canárias. Na região do Gabão, na África de Boer (2010),observou um grupo composto por 50 indivíduos, enquanto Pitman e Stinchcomb (2002) reportaram grupos de três a 20 indivíduos para o leste do Pacífico. Na região do Havaí, Baird et al. (2008) reportaram grupos um pouco maiores de até 90 indivíduos, embora valores médios tenham corroborado com o encontrado no presente estudo. Na região de Honduras, Kuczaj e Yeater (2007) reportaram grupos de cinco a 30 indivíduos, sendo grupos de oito a 12 animais, os mais observados na região. No Brasil, os valores não são diferentes, sendo reportados indivíduos solitários a grupos 50 indivíduos (LODI; HETZEL, 1998) e de seis a 30 indivíduos para a costa do Rio de Janeiro (LODI; HETZEL, 1999; LODI et al., 2012). Não houve evidência de que os tamanhos de grupo tenham variado por conta de uma atividade comportamental específica. A geometria mista foi a mais observada no presente estudo, podendo estar relacionada com a atividade de alimentação também observada em maior frequência. No geral, esse é o padrão mais comum encontrado para delfinídeos, sendo associado à organização de maneira estratégica durante atividades de forrageio e captura de alimento (KARCZMARSKI; COCKCROFT, 1999). Filhotes puderam ser observados em todos os períodos em que S. bredanensis foi encontrado e sua presença na composição dos grupos teve relação com grupos mais numerosos quando comparados com aqueles que não possuíam filhotes. Essa característica podendo estar relacionada às vantagens associadas à proteção, cuidado parental interação social e aprendizado, como reportado para outras espécies (MANN; SMUTS, 1999; GIBSON; MANN, 2008; DOMIT, 2010). Mesmo que as estações do ano, atividades comportamentais e geometrias espaciais não tenham influenciado os tamanhos de grupos, alguns comportamentos foram menos observados do que outros, bem como os encontros nas épocas de primavera e verão, que foram inferiores ao número de encontros durante outono e inverno. A continuidade do esforço deve permitir o refinamento das análises identificando se a presença S. bredanensis pode ser influenciada pela época do ano, apesar de os tamanhos dos grupos observados, aparentemente, não o serem. Mesmo assim, quando comparados em escala de tempo anual, tamanhos de grupos evidenciaram diferenças significativas, sendo possível sugerir que influências que ocorram em escala de tempo maior possam, de fato, estar contribuindo para tal observação, assim como reportado por Lusseau et al. (2004)quando os autores identificaram a influência de variações climáticas na dinâmica de presas e, 80

consequentemente, na formação de grupos de Orcinus orca e Tursiops truncatus nos Oceanos Pacífico e Atlântico, respectivamente. O esforço do presente estudo foi realizado em profundidades de até, aproximadamente, 65 metros. Mesmo assim, a maior parte dos encontros ocorreu entre 10 e 30 metros de profundidade. Por ter um canal central que chega a ultrapassar os 40 metros de profundidade em alguns pontos isolados no interior da Baía de Guanabara, em áreas externas à Baía, não houve registro da espécie além dos 30 metros de profundidade. Os resultados mostraram que S. bredanensis se distribui até sete quilômetros da costa, sendo reforçado pelas observações que se concentraram também em porções internas à Baía de Guanabara. Na literatura, S. bredanensis é comumente reportada por ter hábito oceânico (JEFFERSON; LEATHERWOOD; WEBBER, 1993; BARLOW, 2006; BAIRD et al., 2008), embora alguns estudos já tenham mostrado que a espécie possui também hábito costeiro em locais distintos (ADDINK; SMEENK, 2001; KUCZAJ II; YEATER, 2007; LODI et al., 2012). Mesmo assim, o presente estudo mostra a preferência por áreas específicas e a concentração no uso do habitat em regiões internas a uma baía costeira. Ainda, ao longo das observações, os grupos foram observados patrulhando áreas próximas às zonas de arrebentação de enseadas adjacentes à Baía de Guanabara mostrando nítida associação entre os comportamentos de alimentação e deslocamento. A presença tão próxima à costa tem implicações importantes na forma de avaliar características ecológicas da espécie e do próprio habitat. S. bredanensis é classificado como uma espécie com “dados insuficientes” em âmbito nacional (ICMBIO/MMA, 2011). De fato, a espécie é pouco estudada, não só em águas brasileiras, mas ao longo de toda a sua distribuição. A comum ocorrência da espécie em águas rasas na área de estudo reforça a associação da população estudada com a plataforma continental interna. Através da análise de isótopos estáveis, Bisi et al. (2013) verificaram que no estado do Rio de Janeiro, S. bredanensis se alimenta na porção interna da plataforma continental, demonstrando hábitos costeiros. Adicionalmente, Lailson-Brito et al. (2012) mostraram um caráter majoritariamente urbano-industrial quando analisados compostos organoclorados (PCBs) em indivíduos encalhados na costa brasileira. Isso reforça a importância dos resultados mostrados no presente estudo, complementando informações ecológicas importantes antes desconsideradas ou pouco conhecidas. A importância da informação se dá, principalmente, porque sendo encontrada em águas costeiras e utilizando, com frequência, águas internas à Baía de Guanabara, mostra que a espécie está constantemente exposta às atividades que ocorrem no local. Como reflexo da interação constante com as atividades humanas que correm 81

diariamente na Baía de Guanabara e sua baixa qualidade ambiental, Azevedo et al. (2017) mostraram a drástica redução da população residente de S. guianensis. Além disso, Azevedo et al. (2009) também mostraram diferentes indivíduos da mesma população de S. guianensis com claras evidências de feridas ocasionadas pela interação com atividades humanas. Isso mostra que S. bredanensis está exposto, mesmo que temporariamente, às mesmas atividades e o monitoramento contínuo deve ser capaz de detectar possíveis interações e suas consequências para os indivíduos que utilizam a região e, consequentemente, para a população da qual fazem parte. Interações antagônicas com atividades humanas são importantes na forma como os espécimes utilizam seu habitat e já foram reportadas para espécies de mamíferos terrestres e aquáticos. Em um estudo realizado por Hoare et al. (1999), os autores mostraram que a densidade de elefantes encontrados ao longo do território estudado pode variar mesmo que a densidade de presença humana seja baixa. Porém, os autores ressaltaram que apenas baixas densidades de elefantes são encontradas quando há alta densidade de ocupação humana e perda significativa de habitats importantes. Estudos com cetáceos já mostraram efeitos negativos e abandono de habitat, mesmo que temporário, devido à ocupação de áreas por atividades antrópicas variadas (RICHARDSON et al., 1995; LUSSEAU; HIGHAM, 2004; DAHL et al., 2007; CHRISTIANSEN; RASMUSSEN; LUSSEAU, 2013). Teilmann e Carstenses (2012), através de monitoramento acústico passivo, mostraram efeitos negativos de longo prazo para a espécie Phocoena phocoena (boto-do- porto) por conta da implantação de turbinas para captação de energia eólica em uma região do Mar Báltico. Os autores mostraram que, mesmo havendo leve recuperação na captação dos sinais acústicos da espécie ao longo do tempo, a mesma reduziu significativamente a utilização da área ocupada pelo empreendimento. Carvalho (2013) através de análise espaço- temporal mostrou clara redução no uso do habitat demonstrado pela população residente de S. guianensis na Baía de Guanabara em áreas onde houve aumento das atividades de fundeio de navios e implantação de empreendimentos em áreas historicamente ocupadas pelos grupos de boto-cinza e consideradas críticas para a conservação da espécie. Apesar da frequência de encontros com S. bredanensis ter variado ao longo dos períodos de esforço, é necessário considerar que, dependendo do grau de interações negativas, é possível que a espécie passe a utilizar a região com menos frequência, acarretando em consequências à população em questão, uma vez que passariam a utilizar menos ou não utilizar um local de reconhecida importância para alimentação e realização de outras atividades, como observado nos resultados. 82

É notório que em muitas ocasiões, a utilização do habitat por cetáceos está intimamente associada à distribuição de recurso alimentares(HEITHAUS; DILL, 2002; TORRES; READ; HALPEN, 2008). Sendo assim, é possível que os movimentos de entrada, saída e mesmo permanência de S. bredanensis no interior da Baía de Guanabara ou em áreas adjacentes estejam relacionadas com a presença e movimentação de suas presas. Dessa maneira, é importante considerar que o recurso alimentar explorado por S. bredanensis também está exposto às atividades descritas e à baixa qualidade ambiental da área de estudo. Mudança no comportamento e na distribuição de presas com consequente redução em sua disponibilidade podem levar S. bredanensis a explorar o habitat de maneira distinta e a continuidade do esforço deve ser capaz de identificar tais mudanças, caso aconteçam. Os comportamentos de socialização e milling aparentaram não apresentar um local específico para sua ocorrência, tendo sido observados tanto internamente como externamente à Baía de Guanabara. Apesar de pouco observado, o comportamento de descanso foi encontrado somente no interior da baía, o que poderia estar associado ao desempenho de uma atividade de maior exposição a predadores, porém, desempenhada em local mais abrigado com menor risco associado (HEITHAUS; DILL, 2002). Como descrito para Sousa chinensisna Baía de Algoa, África do Sul, é possível também que esses comportamentos estejam mais associados ao desempenho das outras atividades comportamentais exibidas anteriormente (alimentação, por exemplo) do que propriamente às características do habitat (KARCZMARSKI; COCKCROFT; MCLACHLAN, 2000). Além disso, os resultados encontrados mostram que alimentação foi observada preferencialmente em porções mais internas à Baía de Guanabara e com maiores declividades, corroborando com o reportado na literatura, onde a mesma variável tem sido amplamente utilizada para discriminar características do habitat que tenham influência na distribuição e utilização por cetáceos por serem atribuídas à maior disponibilidade de presas (CAÑADAS; SAGARMINAGA; GARCÍA-TISCAR, 2002; FRIEDLAENDER et al., 2006; DALLA-ROSA; FORD; TRITES, 2012; CARLUCCI et al., 2016). A Baía de Guanabara apresenta um canal central que percorre quase todo seu eixo Norte-Sul em profundidades que variam de menos de 10 metros a mais de 50 metros, principalmente, na porção da sua boca de entrada(AMADOR, 2013), onde o esforço do presente estudo foi realizado. Sendo assim, é possível que essa região seja mais propícia à presença de mais espécies que podem fazer parte da dieta de S. bredanensis. Além disso, a região encontra-se próxima à sua boca de entrada, onde há constante troca de água com o mar adjacente, permitindo maior renovação de água e manutenção da qualidade ambiental (KJERFVE et al., 1997). A qualidade ambiental já foi reportada na Baía de 83

Guanabara por influenciar a distribuição de S. guianensis(AZEVEDO et al., 2007), podendo ser também uma característica influenciadora para a presença de S. bredanensis e as suas presas naquela porção. O comportamento de deslocamento, segundo mais observado dentre todas as atividades comportamentais, ocorreu espacialmente de maneira mais ampla do que alimentação, principalmente em regiões externas à baía. Mesmo que a utilização de habitats por cetáceos esteja associada a características ambientais em diferentes escalas temporais e espaciais, não devem ser descartadas outras influências na presença de S. bredanensis em águas da Baía de Guanabara. Uma hipótese a ser levantada é que S. bredanensis poderia estar começando a ocupar um nicho historicamente ocupado pela população de botos-cinza (Sotalia guianensis), residente da Baía de Guanabara. A população de botos-cinza que reside no interior da baía vem decrescendo drasticamente ao longo dos últimos 15 anos (AZEVEDO et al., 2017) além de apresentarem tendência na redução no tamanho das áreas utilizadas (CARVALHO, 2013). Historicamente, grupos de botos-cinza eram comumente observados nas regiões onde S. bredanensis também foi observado ao longo deste estudo, embora houvesse a tendência de que utilizassem as áreas da boca da Baía de Guanabara apenas nos períodos da tarde (GEISE, 1991; AZEVEDO et al., 2007). A menor frequência de ocorrência de grupos de botos-cinza nessa região pode estar permitindo que S. bredanensis utilize a região por mais tempo e utilize áreas mais internas à sua boca, como observado em alguns casos. A hipótese acima pode ser corroborada pelo fato de grupos de botos-cinza já terem sido observados em interações agressivas com grupos de golfinhos-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) na Baía Norte, Santa Catarina (WEDEKIN; DAURA-JORGE; SIMÕES-LOPES, 2004), o que teria menor propensão a ocorrer atualmente na Baía de Guanabara, permitindo que S. bredanensis utilize a região sem a necessidade de competição. A ocorrência de S. bredanensis em águas rasas reforça a associação da espécie com a plataforma continental interna, como sugerido por Bisi et al. (2013) através da análise de isótopos estáveis. Os autores encontraram evidência de que S. bredanensis no Rio de Janeiro se alimentavam preferencialmente, em áreas da plataforma continental interna. Os mesmos autores ainda encontraram que S. bredanensis e S. guianensis foram agrupados na análise de cluster, reforçando ainda mais o hábito costeiro, uma vez que S. guianensis é uma espécie considerada residente de hábito estritamente costeiro (SANTOS; ACUÑA; ROSSO, 2001; AZEVEDO et al., 2004, 2017; ROSSI-SANTOS; WEDEKIN; MONTEIRO-FILHO, 2007). Os diferentes tamanhos dos grupos não evidenciaram ser influenciados pelas características de declividade e profundidade, embora espacialmente, grupos maiores (> 30 84

indivíduos) aparentaram ter ocorrido preferencialmente em áreas mais internas à Baía de Guanabara, enquanto grupos menores (< 30 indivíduos) tenham sido observados ao longo de todas as áreas utilizadas. Essa observação aponta para uma possível tendência à agregação de indivíduos em áreas mais internas à baía onde os mesmos foram observados em atividade de alimentação. A área de estudo interna à baía não apresenta nenhum potencial predador natural como tubarões e orcas, embora os mesmos já tenham sido observados externamente à mesma (dados não publicados). Apesar do fato de a maior classe de tamanho de grupo ser observada no interior da Baía de Guanabara, o encontro de classes distintas de tamanho na mesma região e a utilização dessa mesma área para alimentação reforça a hipótese de uma possível estratégia de S. bredanensis para a captura de presas e a presença da dinâmica de fissão-fusão. Característica importante para descrever a dinâmica de ambientes marinhos, as temperaturas superficiais e de fundo na área de estudo mostraram mudanças perceptíveis em suas médias ao longo do ano tendo sido observada correlação positiva entre os tamanhos de grupo e temperaturas superficiais. A ressurgência da massa d’água Águas Centrais do Atlântico Sul (ACAS) no período de primavera e verão, é reconhecidamente importante por promover maior produtividade (VALENTIN, 2001). Porém, essa massa d’água é caracterizada por águas com temperaturas inferiores a 20 °C, o que no caso de S. bredanensis, parece não ser uma característica que tenha tendência a influenciar no aumento de encontros e dos seus tamanhos de grupo na área de estudo. Apesar de ser pouco comum que sejam coletados dados referentes à TFM, os achados para TSM corroboram com outros estudos realizados, onde S. bredanensis foi reportado em águas com TSM superiores a 23°C (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009; DE BOER, 2010). A coleta de TFM, principalmente, mostrou que S. bredanensis também utiliza regiões que apresentem águas mais frias ao longo da coluna d’água. Porém, S. bredanensis é reportado por apresentar atividades de alimentação em superfície, como descrito anteriormente no presente estudo e também por outros autores (LODI; HETZEL, 1999; RITTER, 2002). Wells et al. (2008) descreveram indivíduos que foram reabilitados e acompanhados por meio de telemetria satelital. Os autores reportam que os mesmos não exibiram mergulhos de mais de 50 metros de profundidade, sugerindo que permanecer em águas mais próximas à superfície pode ser uma característica da espécie. Essas observações corroboram o fato de TSM apresentar influência na ocorrência e tamanho de grupo da espécie estudada, embora TFM não mostre o resultado similar. Mesmo assim, as características observadas e as diferenças entre os valores de TSM e TFM mostram a importância de se compreender características da coluna d’água que podem ser mascaradas pelas características encontradas em superfície. Águas mais 85

quentes em superfície podem mascarar a presença de massas d’água em camadas mais ao fundo, mesmo em regiões costeiras e rasas como é o caso do presente estudo, comprometendo, em parte, a interpretação da relação entre espécie e habitat.

CONSIDERAÇÕES FINAIS

O conhecimento da ecologia de Steno bredanensis no Brasil e ao longo de toda a distribuição da espécie é escasso. Mesmo com ocorrência costeira reportada em águas brasileiras, informações pontuais ainda não permitem que a espécie seja, de fato, conhecida com relação às suas características ecológicas. Sendo assim, o presente estudo traz informações inéditas sobre a espécie em médio prazo, incluindo atividades comportamentais desempenhadas no interior de uma importante baía costeira, bem como o uso de um dos ecossistemas mais degradados pela ação humana da costa brasileira. Steno bredanensis foi observado desempenhando diferentes atividades comportamentais, embora alimentação tenha sido o comportamento observado com maior frequência. Dessa maneira, apesar de ser utilizada com finalidades distintas, a área de estudo deve ser uma fonte fundamental de recursos alimentares para a população estudada. Foram identificadas variações nos tamanhos de grupo e embora as atividades comportamentais não tenham contribuído para influenciar essa característica, a análise de comparação entre os anos mostrou diferenças em seus tamanhos. Filhotes puderam ser observados ao longo de todo o período e a presença dos mesmos na composição dos grupos mostrou claras evidências para a formação de grupos mais numerosos. Algumas áreas do habitat foram utilizadas de maneira preferencial. Alimentação ocorreu em sua maior parte, em regiões internas à baía, enquanto deslocamento foi identificado em áreas externas. Socialização, milling e descanso foram observados em poucas ocasiões sendo necessária continuidade dos esforços para identificar possíveis preferências para o desempenho dessas atividades na área de estudo. Grupos com mais de 30 indivíduos mostraram maior ocorrência em áreas mais internas à baía, o que deve estar associado também a estratégias alimentares. Apesar da ocorrência anual de presas identificadas como importantes para a espécie estudada, compreender possíveis relações das mesmas com variáveis físicas locais e temporais deve ajudar no melhor entendimento da ocorrência e uso do habitat por S. bredanensis na região. A variável de temperatura superficial influenciou o tamanho dos grupos encontrados na área de estudo. Embora temperaturas mais frias tenham sido identificadas em sua maioria nas porções mais inferiores da coluna d’água, sua avaliação se mostrou importante para que não houvesse possibilidade de mascaramento de características importantes do habitat como a presença de massas d’água distintas. 87

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É reconhecido que regiões marinhas costeiras próximas a grandes centros urbanos apresentam alto risco de degradação que ameaça, consequentemente, a fauna local, dentre a qual são encontrados predadores de topo de cadeia trófica como os mamíferos marinhos. Para monitorar populações, principalmente em regiões em processo de degradação, é necessário que algumas informações a respeito da dinâmica de utilização da área sejam acessadas além de parâmetros populacionais como sobrevivência, probabilidade de captura e abundância que elucidando questões importantes para a conservação das espécies estudadas. Para cetáceos, métodos de marcação-recaptura têm sido amplamente utilizados para acessar informações a respeito da fidelidade de sítio e parâmetros populacionais importantes como sobrevivência, probabilidade de captura e tamanhos populacionais através de técnicas de fotoidentificação (HAMMOND, 1990; HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990). A fotoidentificação é um método não invasivo, cujo principal objetivo é identificar indivíduos através de marcas naturais através de fotografias, utilizado em estudos com cetáceos a partir da década de 70 (HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990). Ao longo dos anos, o avanço da tecnologia permitiu que câmeras fotográficas analógicas fossem substituídas por câmeras digitais em conjunto com o advento de softwares para análise e catalogação de imagem, promovendo maior ganho em termos de qualidade, praticidade e economia de tempo e recursos para o processamento e análise de imagens, tornando a fotoidentificação uma das principais ferramentas em estudos de marcação-recaptura de cetáceos (MANN et al., 2000; MARKOWITZ; HARLIN; WÜRSIG, 2003). Atrelando o monitoramento de populações com esforços de marcação-recaptura, torna-se possível o refinamento das informações populacionais, permitindo, por exemplo, que sejam acessados dados de caráter individual (HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990). A fidelidade ao sítio, por exemplo, é demonstrada para diferentes espécies de mamíferos aquáticos(BALLANCE, 1992; POMEROY; TWISS; REDMAN, 2000; WEINRICH; BELT; MORIN, 2001; BRADSHAW et al., 2004; MCSWEENEY; BAIRD; MAHAFFY, 2007). Para os misticetos, o aspecto mais comum é reconhecido a partir do retorno de espécimes às suas áreas de reprodução após 95

migrarem de suas áreas de alimentação em período bem definido, embora nem todas as espécies realizem movimentos migratórios sazonais(CORKERON; CONNOR, 1999).Para odontocetos, a fidelidade de sítio também é reconhecida, sendo associada à disponibilidade de recursos alimentares, e proteção contra predadores (DEFRAN; WELLER, 1999; AZEVEDO et al., 2004; MCSWEENEY; BAIRD; MAHAFFY, 2007; FURY; HARRISON, 2008)sendo necessário compreender a periodicidade na qual indivíduos realizam movimentos entre áreas. Aspecto comumente observado em estudos com odontocetos são as diferenças encontradas para as frequências de ocorrência de indivíduos de uma mesma população em um local específico (FURY; HARRISON, 2008; MERRIMAN et al., 2009; MARTÍNEZ-SERRANO et al., 2011). Portanto, determinar a frequência com que indivíduos permanecem ou retornam ao mesmo local é fundamental na caracterização de um hábitat crítico para conservação de espécies e suas populações. No Brasil, estudos que tiveram o objetivo de determinar fidelidade de sítio e a estimativa de parâmetros populacionais ocorreram para poucas espécies de odontocetos, tendo sido realizados, principalmente, para o boto-cinza (Sotalia guianensis) (SANTOS; ACUÑA; ROSSO, 2001; AZEVEDO et al., 2004; ROSSI-SANTOS; WEDEKIN; MONTEIRO-FILHO, 2007; FLACH; FLACH; CHIARELLO, 2008; CANTOR et al., 2012). Em um caso específico, foi demonstrado o drástico declínio no tamanho populacional de S. guianensis em um período de 15 anos, em local onde indivíduos mostravam altas taxas de fidelidade de sítio (AZEVEDO et al., 2017). Dentre as espécies que ocorrem na costa brasileira, Steno bredanensis parece ser comumente reportada, embora pouco estudada também com relação aos seus aspectos ecológicos. Até o presente, nenhum estudo é encontrado na literatura que mostre características a respeito de parâmetros populacionais para a espécie em águas brasileiras. Como reportado na Seção anterior, S. bredanensis foi recorrentemente encontrado na região costeira que agrega a Baía de Guanabara e águas adjacentes. Sendo assim, investigar características relacionadas à fidelidade de sítio, movimento e estimativas de parâmetros populacionais para a referida espécie nesse local é de fundamental importância para medidas de conservação e agrega informações essenciais para melhor compreender sua ecologia, ainda explorada de maneira pontual e escassa.

2.1 Objetivos

2.1.1 Objetivo Geral

Investigar a fidelidade de sítio e estimar parâmetros populacionais de Steno bredanensis em uma área costeira no centro-sul do estado do Rio de Janeiro

2.1.2 Objetivos Específicos

• Investigar, a partir da técnica de marcação-recaptura, a fidelidade de sítio de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes;

• Determinar a movimentação de S. bredanensis entre a Baía de Guanabara, suas águas adjacentes e outras regiões costeiras através da comparação de catálogos de fotoidentificação;

• Estimar, através da técnica de marcação-recaptura, parâmetros populacionais de sobrevivência, probabilidade de captura, probabilidade de migração, probabilidade de entrada na população e tamanho populacional de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

2.2 Metodologia

O esforço empregado nas saídas de campo e a busca pelos grupos de S. bredanensis foram os mesmos descritos na seção “Materiais e Métodos” da Seção 1.

2.2.1 Coleta e análise de dados de marcação-recaptura

No momento de encontro com os grupos de S. bredanensis, concomitantemente às coletas descritas na Seção anterior, também foi empregado o uso da ferramenta de fotoidentificação para identificação individual. O tempo empregado para a realização da fotoidentificação durou o necessário para que se tentasse garantir que todos os indivíduos fossem fotografados. Por esse motivo, em determinados momentos, só a fotoidentificação foi realizada, já que houve necessidade de maior aproximação da embarcação para que se aumentassem as chances de todos os indivíduos serem fotografados. Com isso, coletas relacionadas às atividades comportamentais foram cessadas para garantir que não houvesse erro nas amostragens descritas na Seção1. As fotografias foram tiradas, em sua maioria, a distâncias de 10 a 20 metros, com exceção também dos momentos em que os grupos se aproximavam da embarcação de maneira espontânea. O equipamento utilizado foi uma câmera Canon 40D equipada com lentes 100-400mm. Em laboratório, as fotos foram triadas. Os requisitos principais utilizados para que uma foto fosse considerada viável para análise foram foco, distância e contraste entre o indivíduo e o plano de fundo. Fotos mais próximas aos indivíduos tiveram maior chance de alcançarem melhor qualidade, assim como animais em posição perpendicular ao fotógrafo. Fotos que alcançaram todos os requisitos, incluindo proximidade e perpendicularidade, foram agregadas a um catálogo de referência para comparações com fotos tiradas em coletas subsequentes. Para a identificação dos indivíduos, foram consideradas, principalmente, marcas naturais na região da nadadeira dorsal, embora alguns indivíduos tenham sido identificados por marcas adquiridas, possivelmente, por interação com alguma atividade antrópica (ex. mutilação, corte de hélice de embarcação, etc.). Caso algum indivíduo já catalogado fosse observado em ocasião subsequente com marcas distintas, sua foto de referência era modificada no catálogo para evitar erros de identificação. Para otimizar o processo de comparação entre fotos e auxiliar nas identificações, as análises foram conduzidas no software Darwin 2.22 (Eckerd College). O software permite que os indivíduos sejam categorizados de acordo com os tipos e localização das marcas nos bordos das nadadeiras 98

dorsais. Para tal categorização, cada nadadeira foi dividida em três porções (topo, meio e base), resultando na formulação de sete categorias (meio, meio-base, ausência de topo, topo, topo-base, topo-meio e inteira). Também foram consideradas, em alguns casos, manchas presentes na região dorsal do indivíduo, localizadas abaixo da nadadeira dorsal. Essas manchas são provenientes da própria coloração natural da espécie e mais pronunciadas em animais adultos (JEFFERSON; WEBER; PITMAN, 2015). Alguns indivíduos fotografados não apresentaram marcas evidentes para que pudessem ser catalogados. Foi calculada uma Frequência de Ocorrência (FO) com objetivo de investigar a frequência na qual os indivíduos ocorreram em relação ao total de esforço, sendo:

푁푖×100 퐹푂 = (1) 푁

Ni – número total de capturas de um indivíduo i; N – número total de dias de esforço.

2.2.2 Estimativa de parâmetros populacionais

Para desenvolver as análises de parâmetros populacionais, foram utilizados os históricos de encontros com os indivíduos identificados a partir da fotoidentificação. O histórico foi composto por uma tabela onde cada linha representou um único indivíduo e cada coluna representou uma ocasião de esforço. Em cada ocasião de esforço, as presenças dos indivíduos foram identificadas pelo número “1” e as ausências pelo número “0”. O modelo robusto de Pollock (MRP) (POLLOCK, 1982) foi utilizado para estimar sobrevivência (S), probabilidade de captura (p), probabilidade de emigração (γ). Abundância sazonal (푁̂)também foi estimada pelo mesmo modelo. O modelo robusto considera dois tipos de ocasiões (secundárias e primárias) (Figura 22) e pode ser entendido como uma combinação do modelo Cormack-Jolly-Seber, onde são consideradas características de marcação-recaptura em populações abertas, e modelos de recaptura para populações fechadas (COOCH; WHITE, 2016). São consideradas populações abertas, aquelas onde em um determinado intervalo de tempo, há possibilidade de entradas e saídas de indivíduos através de nascimentos, migração, morte ou emigração. Populações fechadas são aquelas em que seu tamanho é considerado estável em um determinado intervalo de tempo, sem que haja possibilidade de entradas e saídas de indivíduos. As ocasiões secundárias são os esforços realizados em um espaço de 99

tempo curto o suficiente para que a população seja considerada fechada. As ocasiões primárias envolvem grupos de ocasiões secundárias e o intervalo de tempo entre uma e outra ocasião primária é suficiente para que haja abertura da população, dando margem para entrada e saída de indivíduos (Figura 23), sendo possível a estimativa dos parâmetros propostos.

Para aplicação do MRP, foram assumidas as seguintes premissas básicas:

1- Marcas individuais permitem a identificação em longo prazo; 2- A população deve ser considerada fechada ao longo de cada ocasião primária; 3- Probabilidade de sobrevivência e captura é igual para todos os animais na população.

A primeira premissa foi encontrada pelo critério adotado de triagem e qualidade das fotografias utilizadas nas análises. O tempo estabelecido para considerar uma população fechada corrobora com o conhecimento a respeito do tempo de vida para a espécie que pode ultrapassar 30 anos (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009). Embora a heterogeneidade na probabilidade de captura e sobrevivência seja comum para animais selvagens e estão associadas a uma série de características biológicas e fisiológicas de cada indivíduo (PERÓN et al., 2010), não existem evidências que permitam considerar que a sobrevivência e a capturabilidade de cada indivíduo em campo sejam distintas, uma vez que a dinâmica de aproximação dos grupos com a embarcação e o tempo dedicado ao esforço de fotoidentificação em cada encontro com os grupos de S. bredanensis tiveram o objetivo de amostrar todos os indivíduos presentes. O MRP também estima o parâmetro de probabilidade de recaptura (c). No presente estudo, não temos evidência biológica para estimar ambos os parâmetros de maneira diferente sendo, portanto, igualados (p = c) em todos os modelos testados. As ocasiões primárias foram definidas por esforços realizados em épocas com proximidade em sazonalidade, sendo agregadas, principalmente, em primavera/verão ou outono/inverno, embora algumas ocasiões de esforço e encontros tenham ocorrido no final do verão e início do outono. Essa forma de separação dos dados teve o objetivo de identificar possíveis influências para as migrações temporárias entre cada ocasião primária. Foi utilizada a referência do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET) para determinar o período de cada estação do ano.

100

Fonte: Adaptado de Cooch e White (2016)

Kendall et al. (1997) propuseram que o parâmetro γ (probabilidade de emigração) pode ser interpretado de duas maneiras:

γ’ – Probabilidade de um indivíduo estar fora da área de estudo, indisponível para captura durante a sessão de esforço i, uma vez que o indivíduo não estava presente na área de estudo durante o esforço no momento i – 1 e sobrevive à ocasião i; γ” – Probabilidade de estar fora da área de estudo durante a sessão de esforço i, sendo que o indivíduo estava presente na área de estudo no período i – 1 e sobrevive à ocasião i (Figura 24).

101

Figura 23 – Esquema temporal onde cada parâmetro é estimado na condição de uma estrutura básica do modelo robusto de Pollock.

Legenda: S = sobrevivência; γ’,γ” = probabilidades de emigração; p = probabilidade de captura. Fonte: Adaptado de Cooch e White (2016).

Fonte: Adaptado de Cooch e White (2016).

102

O modelo POPAN para populações abertas (SCHWARZ; ARNASON, 1996) foi utilizado com intuito de estimar a abundância total da população de indivíduos marcados que utilizou a área de estudo ao longo de todo o período de esforço. Esse modelo considera a presença de uma ‘superpopulação’ na qual indivíduos seriam oriundos de uma área geográfica maior do que a área estudada. O histórico de encontros utilizado para essa estimativa foi compilado somente para as ocasiões primárias utilizadas no modelo robusto, garantindo a premissa de serem estimados os parâmetros para condições de população aberta. Também foi estimada a sobrevivência (Φ), probabilidade de captura (p) e probabilidade de entrada de indivíduos na população (pent). Todos os parâmetros foram estimados em função do tempo ou não, sendo testadas 12 combinações de modelos. As análises foram realizadas no Programa R 3.1.0 (R CORE TEAM, 2014), com auxílio do pacote RMark (LAAKE; REXTAD, 2016). Nos modelos, não foi considerado o primeiro encontro com S. bredanensis em novembro de 2009, por não haver esforço suficiente naquele período para formação de uma ocasião primária dentro das premissas exigidas. Mesmo assim, o resultado não foi prejudicado devido o alto esforço amostral nos períodos seguintes. O número total de fotos em cada esforço foi estabelecido como uma covariável com o objetivo de verificar se houve influência para as probabilidades de captura tanto no MRP como no POPAN. Mesmo que o MRP tenha flexibilidade para amostras que apresentem heterogeneidade (COOCH; WHITE, 2016), a mesma foi testada para as probabilidades de captura (TEST2) e sobrevivência (TEST3) a partir do teste de ajuste (goodness-of-fit) realizado no programa RELEASE (BURNHAM et al., 1987) agregado ao pacote RMark (LAAKE; REXTAD, 2016). O teste de ajuste é realizado com base no modelo de população aberta e por isso foi utilizado o histórico de encontros utilizado no modelo POPAN. Caso fosse detectada significância de algum dos dois testes indicando a presença de heterogeneidade e possível falta de ajuste ao modelo, foi calculado fator de inflação da variância (푐̂) dividindo X² do teste de ajuste pelo número de graus de liberdade do mesmo e utilizado o valor para nova estimativa do conjunto de modelos propostos (TYNE et al., 2014). Da mesma maneira, tanto para o MRP como para o POPAN, os melhores modelos foram escolhidos com base no Critério de Informação de Akaike corrigido para amostras reduzidas (AICc) (AKAIKE, 1974; ANDERSON; BURNHAM; WHITE, 1994). Para aqueles modelos em que foram ajustados os valores de 푐̂, o critério de escolha do melhor modelo foi realizado pelo menor valor de QAICc (Quasi Akaike’s Information Criteria), que apresenta o mesmo critério de AICc (ANDERSON; BURNHAM; WHITE, 1994). 103

Levando em consideração que nem todos os indivíduos da população apresentaram marcas que possam individualizá-los no processo de análise, a proporção de indivíduos marcados da população (θ) foi estimada a partir do número total de fotografias de indivíduos marcados dividido pelo número total de fotografias com qualidade para identificação incluindo indivíduos marcados e não marcados (WILLIAMS; DAWSON; SLOOTEN, 1993). A estimativa de tamanho total da população (Nt) foi corrigida através da divisão do tamanho da população estimada pelos modelos (푁̂)pela proporção de indivíduos marcados (θ), onde: 푁̂ 푁푡 = (2) θ

A variância dos tamanhos populacionais totais foi calculada de acordo com Seber (1982), sendo:

푣푎푟(푁̂) 1−θ 푣푎푟(푁푡) = 푁푡2 ( + ) (3) 푁̂2 푛θ

Onde n é o número total da amostra utilizada para o cálculo de θ, nesse caso, o número total de fotos com boa qualidade. Os intervalos de confiança foram calculados de acordo com Burnham et al. (1987), sendo seus limites máximos e mínimos calculados como Nt/r e Nt*r, respectivamente, sendo:

푟 = exp {1.96√ln (1 + (퐶푉(푁푡))2)} (4)

Onde CV é o coeficiente de variação.

Com o objetivo de investigar possível conectividade e movimento de indivíduos entre outras áreas ao longo da costa, o catálogo de fotoidentificação elaborado no presente estudo foi comparado com fotografias tiradas durante quatro encontros com S. bredanensis em esforço de curto prazo realizado pelo Laboratório de Mamíferos Aquáticos (MAQUA) na Baía da Ilha Grande, sul do estado do Rio de Janeiro, no ano de 2013. Também foram comparadas fotografias com o catálogo de fotoidentificação do Laboratório de Biologia da Conservação de Mamíferos Aquáticos (LABCMA/IOUSP) proveniente de esforço realizado 104

no litoral de Santos, no estado de São Paulo. Sendo aqui ‘movimento’ definido pela reavistagem de um indivíduo em dois ou mais locais onde foi realizado o esforço de fotoidentificação.

2.3 Resultados

O esforço em campo foi igual ao reportado no Seção 1 com 122 saídas de campo realizadas, totalizando 6577,4 km de transecção e 774 horas de esforço no mar. Porém, os resultados apresentados na presente Seção são provenientes de 103 dias de esforço, agregados em estações de primavera, verão, outono e inverno para que pudessem atender às premissas básicas relacionadas às estimativas de parâmetros populacionais citadas na metodologia. A técnica de fotoidentificação possibilitou que fosse catalogado um total de 173 indivíduos identificados por marcas em suas nadadeiras dorsais em 30 ocasiões de encontro e acompanhamento de 41 grupos distintos (Tabela 3). A categoria de posicionamento das marcas nas nadadeiras dorsais variou, sendo a categoria “Inteira” responsável por agregar a maior parte dos indivíduos (N = 116), seguida de “Topo-Meio” (N = 28), “Topo-Base” (N = 11), “Topo” (N = 10), “Meio-Base” (N = 06), “Meio” (N = 01) e “Ausência de Topo” (N = 01) (Figura 25). Sete indivíduos foram observados com novas marcas ao ponto de mudarem suas categorias (Figura 26). Três indivíduos apresentaram marcas que sugerem interação com alguma atividade antrópica e que também auxiliaram na identificação dos mesmos (Figura 27).

105

A B

C D

E F

Legenda: A = Inteiro, B = Topo-Meio, C = Topo, D = Ausência de Topo, E = Meio-Base, F = Meio, G = Topo-Base. Fonte: O autor, 2018. 106

Figura 26 – Nadadeira dorsal de um espécime de Steno bredanensis apresentando nova marca responsável pela mudança na categoria de catálogo.

A B

Legenda: Em (A) indivíduo categorizado como “Topo-Meio” fotografado em 23/07/2010. Em (B) indivíduo categorizado como “Inteiro” fotografado em 06/05/2017. Fonte: O autor, 2018.

Figura 27 – Espécimes de Steno bredanensis com marcas sugestivas de interações com atividades antrópicas.

A B

Legenda: Na imagem A, o indivíduo apresenta cortes no topo da nadadeira dorsal que aparentam ser por conta de contato com hélice de motor de embarcação. Na imagem B, o indivíduo apresenta corte profundo já cicatrizado na região do pedúnculo caudal. Fonte: O autor, 2018.

107

Tabela 3 – Esforço de amostragem de fotoidentificação de Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 a 2017. Fotografias Número Esforço/encontro Período Meses com de (dias) qualidade grupos 2010 maio-julho 3/3 45 3 2011 abril-julho 7/4 88 6 2012 março-junho 5/1 68 4 2012/2013 novembro-fevereiro 7/0 0* 0* 2013 junho-agosto 11/3 175 3 2014a janeiro-abril 16/1 38 1 2014b junho-setembro 13/2 50 4 2014/2015 novembro-março 17/1 29 1 2015 maio-julho 10/3 122 3 2015/2016 dezembro-março 3/1 25 1 2017a fevereiro-março 3/3 164 4 2017b maio-julho 8/8 290 11 Total 103/30 1094 41 *esforço realizado sem encontro com grupos de S. bredanensis. Fonte: O autor, 2018.

As frequências de ocorrência entre os indivíduos catalogados variaram de 0,9% a 72,7% (6,5 ± 10,5; média ± dp). Cinquenta e nove indivíduos (34,1%) foram identificados em somente uma ocasião, enquanto o restante (N = 114; 65,9%) foi identificado por duas ou mais ocasiões (Gráfico 17). O máximo de encontro para um único indivíduo foi de 14ocasiões e apenas um indivíduo (0,6%) apresentou essa condição (Gráfico 17). O intervalo entre as recapturas para os indivíduos catalogados variou de um a 2639 dias (380,2 ± 478,4). Ao longo do esforço, houve um mínimo de zero e máximo de 43 (14,0 ± 10,0) indivíduos recapturados por dia. A maior parte dos indivíduos que foram observados pela primeira vez, concentrou-se nos primeiros dias de esforço. As recapturas oscilaram ao longo do tempo e o valor mínimo e máximo de recapturas entre dois dias consecutivos de esforço foram de zero e 18 indivíduos (5,0 ± 4,0). Através da comparação com as fotografias tiradas na Baía da Ilha Grande (BIG), foi constatado que 53 (30,6%) indivíduos identificados na área de estudo também foram encontrados na BIG. Três (1,7%) indivíduos fotografados durante esforço do presente estudo foram identificados no catálogo elaborado para o litoral de São Paulo no ano de 2014 (Figura 28).

108

Gráfico 17 – Total de indivíduos catalogados da espécie Steno bredanensis por número de ocorrências na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2009 e 2017.

50 114

Total deindivíduos Total 10

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Total de ocorrências

Fonte: O autor, 2018.

109

Figura 28 – Localização e distâncias entre a área de estudo e Baía de Ilha Grande e litoral norte de São Paulo, locais onde houve encontro de indivíduos catalogados no presente estudo.

Este estudo 53 indivíduos 140 km

Santos et al. (2019) 03 indivíduos 240 km

Legenda: O retângulo vermelho demarca a área de estudo e as chaves, distâncias percorridas pelos espécimes nas áreas em que foram fotoidentificados. Fonte: O autor, 2018.

2.3.1 Estimativa de parâmetros populacionais e abundância

Os dados foram compostos de 12 ocasiões primárias e 103 ocasiões secundárias. Os intervalos entre ocasiões primárias variaram entre 45 e 314 dias (135,7 ± 78,2), enquanto os intervalos entre ocasiões secundárias variaram entre um a 83 dias (11,5 ± 16,2) (Tabela 4). Ao longo dos anos, a curva do coletor apresentou ascendência nos números de novos animais identificados até apresentar aparente tendência à estabilização a partir do ano de 2013 (Gráfico 19). Mesmo assim, novos indivíduos foram identificados a cada ocasião de encontro, até a curva apresentar estabilização a partir da sétima ocasião de encontro no ano de 2017 até o final do esforço no mesmo ano (Gráfico 19).

110

Tabela 4 – Intervalos mínimos e máximos entre ocasiões secundárias durante os esforços para fotoidentificação de Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017.

Mínimo máximo média dp 2010 16 50 33,0 24,0 2011 1 83 29,3 35,2 2012 4 81 24,7 37,6 2012/2013 2 50 15,0 18,0 2013 1 15 6,7 4,6 2014a 1 16 4,7 5,2 2014b 1 15 7,0 5,6 2014/2015 1 29 7,8 7,7 2015 1 15 6,6 4,6 2015/2016 36 60 48,0 17,0 2017a 16 38 27,0 15,6 2017b 2 18 8,0 5,8 Geral 1 83 11,5 16,2 Legenda: A linha denominada “Geral” representa os números relacionados a todas as ocasiões secundárias. Fonte: O autor, 2108.

180 160 140 120 100 80 60 40

Indivíduos catalogados Indivíduos 20

2010 2011 2012 2013 2014 2015 2017 Anos

Fonte: O autor, 2018.

111

O teste de ajuste (goodness-of-fit) mostrou que houve heterogeneidade para probabilidade de captura (TEST2 - X² = 26,9; df = 12; p = 0,007), embora não tenha mostrado evidência para probabilidade de sobrevivência (X² = 21,8; df = 14; p = 0,08). O fator de inflação da variância (푐̂) foi calculado e determinado em 1,87. Com o modelo robusto de Pollock foram testados 24 possíveis modelos para estimativa de sobrevivência (S), migração (γ’ e γ”), probabilidade de captura (p) e tamanho populacional (푁̂) (Tabela 6). O modelo escolhido através de AICc mostrou que o parâmetro S não variou em função do tempo, embora γ’ e γ” tenham variado. O parâmetro de sobrevivência (S) foi estimado em 0,99 (SE = 0,0001). O movimento resultante variou ao longo do tempo. O parâmetro γ” variou de 0,21 (95% IC 0,06 – 0,52) a 0,90 (95% IC 0,52 – 0,99), enquanto γ’ variou de 0,26 (95% IC 0,13 – 0,45) a 0,95 (95% IC 0,63 – 0,99). A probabilidade de captura (p) mostrou ser influenciada pelo total de fotos tiradas e variou entre as ocasiões secundárias mostrando mínimo de 0,07 (95% IC 0,06 – 0,08) e máximo de 0,92 (95% IC 0,88 – 0,95) (Gráfico 20). A quantidade estimada de indivíduos (Nt) que utilizou a área de estudo por período variou de 13 (95% IC 10 – 18) a 80 (95% IC 76 – 84) indivíduos para os períodos de 2012/2013 (novembro-fevereiro – primavera/verão) e 2010 (maio-julho – outono/inverno), respectivamente (Tabela 7, Gráfico 20). Uma vez que para o período de 2012/2013 (novembro-fevereiro) não houve captura e recaptura de indivíduos, foi utilizada a média de θ encontrada para todos os períodos para estimativa de Nt no período. Com exceção do inverno do ano de 2014, os períodos de outono e inverno apresentaram as maiores estimativas, enquanto primavera e verão mostraram os menores números (Gráfico 20). A análise de POPAN para populações abertas permitiu que fossem calculados 12 modelos distintos, em que o melhor modelo (Tabela 8) identificou que sobrevivência (Φ = 0,99, SE = 0,0001) e probabilidade de entrada (pent = 0,03; SE = 0,01) na população permaneceram constantes, apesar de a probabilidade de captura (p) ter variado com o tempo (Tabela 8). O tamanho da população foi estimado em 198 indivíduos (SE = 9,0; 95% IC 184 – 220) (Tabela 10). Ajustando o tamanho da população de acordo com a proporção de indivíduos não marcados, foi estimada uma população de 218 indivíduos (95% IC 202 – 241).

112

Tabela 5 – Modelos candidatos para análise sazonal de abundância, sobrevivência, movimento, e probabilidade de captura de acordo com o modelo robusto de Pollock para Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2010 e 2017. Modelo npar QAICc ΔQAICc weight QDeviance S(.)γ''(t)γ'(t)p=c(total_fotos) 25 533,1356 0 0,9 920,4353 S(.)γ''(.)γ'(t)p=c(total_fotos) 15 540,7698 7,634141 0,02 949,6305 S(t)γ''(t)γ'(t)p=c(total_fotos) 35 553,9705 20,83483 0 918,8815 S(t)γ''(.)γ'(t)p=c(total_fotos) 25 556,2149 23,07925 0 943,5146 S(.)γ''(t)γ'(.)p=c(total_fotos) 16 560,0633 26,92769 0 966,8039 S(.)γ''(.)γ'(.)p=c(total_fotos) 6 573,3727 40,23705 0 1000,9679 S(t)γ''(t)γ'(.)p=c(total_fotos) 26 575,4305 42,29487 0 960,5294 S(t)γ''(.)γ'(.)p=c(total_fotos) 16 584,226 51,09036 0 990,9665 S(.)γ''(t)γ'(t)p(t)=c(t) 40 683,0051 149,8695 0 1036,3965 S(t)γ''(t)γ'(t)p(t)=c(t) 50 704,3004 171,1648 0 1033,9693 S(.)γ''(.)γ'(t)p(t)=c(t) 30 713,5014 180,3658 0 1089,7132 S(t)γ''(.)γ'(t)p(t)=c(t) 40 728,459 195,3234 0 1081,8504 S(.)γ''(t)γ'(.)p(t)=c(t) 31 742,1121 208,9764 0 1116,081 S(t)γ''(t)γ'(.)p(t)=c(t) 41 752,2029 219,0673 0 1103,2634 S(.)γ''(.)γ'(.)p(t)=c(t) 21 780,2695 247,1339 0 1176,2904 S(t)γ''(.)γ'(.)p(t)=c(t) 31 785,4661 252,3305 0 1159,435 S(.)γ''(t)γ'(t)p(.)=c(.) 24 808,2261 275,0904 0 1197,7184 S(t)γ''(t)γ'(t)p(.)=c(.) 34 828,5012 295,3656 0 1195,6898 S(.)γ''(.)γ'(t)p(.)=c(.) 14 837,9726 304,837 0 1248,9457 S(t)γ''(.)γ'(t)p(.)=c(.) 24 849,8371 316,7014 0 1239,3294 S(.)γ''(t)γ'(.)p(.)=c(.) 15 865,8197 332,6841 0 1274,6804 S(t)γ''(t)γ'(.)p(.)=c(.) 25 898,5998 365,4642 0 1285,8995 S(.)γ''(.)γ'(.)p(.)=c(.) 5 906,5158 373,3802 0 1336,1549 S(t)γ''(.)γ'(.)p(.)=c(.) 15 1037,611 504,4751 0 1446,4715 Legenda: npar = número de parâmetros utilizados no modelo; QAICc = Quasi Akaike Information Criteria; weight = peso; QDeviance = Desvio. (t) e (.) mostram os parâmetros que foram estimados em função do tempo ou não, respectivamente. Fonte: O autor, 2018.

113

Gráfico 19 – Probabilidade de captura de Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017 para cada ocasião primária na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes.

1,00 0,90 0,80 0,70 0,60

p 0,50 0,40 0,30 0,20 0,10 0,00 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 ocasiões secundárias

Fonte: O autor, 2018.

Tabela 6 – Estimativas de abundância (푁̂) por período de esforço geradas a partir do modelo robusto de Pollock para Steno bredanensis entre os anos de 2010 e 2017 na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes. 95% IC 95% IC Ocasião Meses 푵̂ SE* θ Nt CV (mín-max) (mín-máx) 2010 O/I maio-julho 74 1,70 71 – 78 0,93 80 76 – 84 0,02 2011 I abril-julho 61 1,70 58 – 65 0,99 61 59 – 65 0,03 2012 O março-junho 47 1,70 44 – 51 0,98 47 45 – 51 0,04 2012/2013 P/V novembro-fevereiro 11 1,70 8 – 15 0,81 13 10 – 18 0,15 2013 I junho-agosto 76 1,70 73 – 80 0,99 76 73 – 80 0,02 2014 V/O janeiro-abril 31 1,70 28 – 35 0,67 46 42 – 52 0,05 2014 I junho-setembro 21 1,70 18 – 25 0,95 22 19 – 26 0,08 2014/2015 P/V novembro-março 20 1,70 17 – 24 0,71 27 23 – 33 0,09 2015 I maio-julho 52 1,70 49 – 56 0,92 56 53 – 60 0,03 2015/2016 P/V dezembro-março 14 1,70 11 – 18 0,81 17 13 – 22 0,12 2017 V/O fevereiro-março 63 1,70 60 – 67 0,87 72 69 – 77 0,03 2017 O/I maio-julho 63 1,70 60 – 67 0,96 65 62 – 69 0,03 Legenda: SE = erro padrão; 95% IC (mín-máx) = intervalo de confiança mínimo e máximo; θ = proporção de indivíduos marcados; Nt = número total de indivíduos. As letras O, I, P e V representam as estações outono, inverno, primavera e verão, respectivamente. * valores de SE estão iguais, pois N foi calculado como um parâmetro derivado. Fonte: O autor, 2018. 114

Gráfico 20 – Estimativas de tamanho populacional sazonal a partir do modelo robusto de Pollock para Steno bredanensis na Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2010 e 2017.

90 80 70 60 50 Nt 40 30 20 10 0

Fonte: O autor, 2018.

115

Tabela 7 – Modelos candidatos de acordo com o método POPAN de populações abertas para Steno bredanensis na região da Baía de Guanabara e áreas adjacentes entre os anos de 2010 e 2017. Modelo npar AICc ΔAICc weight Deviance Φ(.)p(t)pent(.) 15 1024,361 0 0,99 -253,937 Φ(.)p(t)pent(t) 25 1038,257 13,89584 0 -262,261 Φ(t)p(t)pent(.) 25 1041,804 17,44289 0 -258,714 Φ(t)p(Total_fotos)pent(.) 15 1055,65 31,2891 0 -222,647 Φ(t)p(t)pent(t) 35 1058,027 33,66601 0 -265,928 Φ(t)p(Total_fotos)pent(t) 25 1060,236 35,87551 0 -240,281 Φ(.)p(Total_fotos)pent(t) 15 1089,769 65,4081 0 -188,528 Φ(.)p(Total_fotos)pent(.) 5 1091,404 67,04315 0 -165,799 Φ(t)p(.)pent(t) 24 1282,65 258,2895 0 -15,5917 Φ(t)p(.)pent(.) 14 1291,095 266,7339 0 14,9561 Φ(.)p(.)pent(t) 14 1297,932 273,5715 0 21,79362 Φ(.)p(.)pent(.) 4 1308,154 283,7933 0 53,00246 Legenda: Nos modelos são considerados os parâmetros de sobrevivência (Φ), probabilidade de captura (p) e probabilidade de entrada na população (pent). npar = número de parâmetros utilizados no modelo; AICc = Critério de Informação de Akaike; weight = peso; Deviance = Desvio. (t) e (.) indicam variação do parâmetro em função ou não do tempo, respectivamente. Fonte: O autor, 2018.

Tabela 8 – Probabilidade de captura para Steno bredanensis estimada pelo modelo POPAN para esforço realizado entre os anos de 2010 e 2017 na Baía de Guanabara e áreas adjacentes. 95% IC Ocasião p SE (mín-máx 2010 O/I 0,44 0,06 0,33 – 0,56 2011 I 0,41 0,06 0,31 – 0,52 2012 O 0,32 0,05 0,23 – 0,43 2012/2013 P/V* 0 0 0 2013 I 0,64 0,06 0,52 – 0,74 2014 V/O 0,21 0,04 0,14 – 0,31 2014 I 0,11 0,03 0,06 – 0,19 2014/2015 P/V 0,09 0,03 0,05 – 0,17 2015 I 0,43 0,06 0,33 – 0,54 2015/2016 V 0,03 0,02 0,01 – 0,10 2017 V/O 0,71 0,07 0,57 – 0,82 2017 O/I 0,70 0,07 0,55 – 0,81 Legenda: * período em que não foi encontrado nenhum grupo de Steno bredanensis; SE = erro padrão; 95% IC (mín-máx) = intervalo de confiança mínimo e máximo. 116

Fonte: O autor, 2018.

Tabela 9 – Estimativa do tamanho populacional de Steno bredanensis baseado no modelo POPAN entre os anos de 2010 e 2017 na região da Baía de Guanabara e águas adjacentes. 95% IC 95% IC 푵̂ SE θ Nt CV (mín-máx) (mín-máx) 198 9,0 184 – 220 0,91 218 202-241 0,05 Legenda: SE = erro padrão; 95% IC (mín-máx) = intervalo de confiança mínimo e máximo; θ = proporção de indivíduos marcados; Nt = número total de indivíduos; CV = coeficiente de variação. Fonte: O autor, 2018.

2.4 Discussão

O presente estudo revela pela primeira vez informações de médio prazo relacionadas às fidelidades de sítio, probabilidade de captura, migração, sobrevivência e abundância de Steno bredanensis em águas brasileiras. A técnica de fotoidentificação possibilitou o acompanhamento da população ao longo dos anos permitindo que fosse detectado o retorno de indivíduos já capturados na área de estudo e a captura de novos indivíduos. As análises contínuas e a manutenção do catálogo de fotoidentificação permitiram ainda acompanhar mudanças de marcas individuais evitando o erro de se classificar um indivíduo já catalogado como uma nova captura ou considerar uma recaptura quando o indivíduo ainda não havia sido catalogado (falso negativo e falso positivo, respectivamente) (HAMMOND; MIZROCH; DONOVAN, 1990; URIAN et al., 2015). Embora informações a respeito da fidelidade de sítio para Steno bredanensis sejam escassas, o reportado para a espécie não parece se diferenciar de outras espécies mais estudadas. Em uma região da Austrália, Tursiops sp. mostra características similares com o encontrado no presente estudo, em que 72% dos indivíduos foram observados em mais de uma ocasião, apresentando diferentes frequências de ocorrência (ZANARDO; PARRA; MÖLLER, 2016). O mesmo foi mostrado por Martinez-Serrano et al. (2011), quando os autores identificaram indivíduos considerados residentes, visitantes ocasionais ou transeuntes. No presente estudo, a população não deve ser considerada como residente, uma vez que a 117

média das frequências de ocorrência foi de apenas 7%. Através da técnica de fotoidentificação, Baird et al. (2008) reportaram que 75% dos indivíduos da espécie S. bredanensis catalogados nos arredores do arquipélago havaiano foram observados duas ou mais vezes naquela região. Cerca de 50% dos indivíduos da mesma espécie identificados por Kuczaj e Yeater (2007) em Honduras também foram observados por duas ou mais ocasiões. Essas proporções corroboram o encontrado no presente estudo e mostram que independente do hábito costeiro ou oceânico, a espécie deve demonstrar fidelidade aos seus locais de ocorrência. Os resultados mostram recapturas que oscilaram ao longo do tempo. Essa oscilação sugere que exista uma dinâmica de utilização da área distinta entre os indivíduos da população, podendo ser também uma resposta às características ambientais locais e também uma resultante de características relacionadas à dinâmica social dos grupos. Mesmo assim, a tendência foi de maiores valores de recapturas quando comparadas a todos os indivíduos previamente catalogados mostrando claras evidências de fidelidade ao sítio estudado. No Brasil, fidelidade de sítio tem sido comumente reportada, principalmente, para Sotalia guianensis (SANTOS; ACUÑA; ROSSO, 2001; AZEVEDO et al., 2004; ROSSI- SANTOS; WEDEKIN; MONTEIRO-FILHO, 2007), apesar de Tursiops truncatus também já ter sido reportado na literatura(FRUET et al., 2015; LODI et al., 2014; MILMANN et al., 2017).Uma das poucas observações que sugerem fidelidade de sítio para S. bredanensis é reportada por Lodi et al. (2012), onde os autores confirmam uma única recaptura de três indivíduos na região de Cabo Frio, centro-norte do Rio de Janeiro. Sendo assim, os resultados mostrados no presente estudo ressaltam a importância de acesso às características ecológicas de S. bredanensis em outras regiões costeiras, principalmente aquelas onde a intervenção antrópica deve ter influência significativa na dinâmica do ecossistema e grupos de indivíduos devem apresentar taxas de fidelidade mais altas do que o reportado em estudos pretéritos, tornando sua exposição mais constante a potenciais ameaças como poluição química (LAILSON-BRITO et al., 2012), sonora (REEVES et al., 2003) e captura acidentais por atividades de pesca (MONTEIRO-NETO et al., 2000). Movimentos de S. bredanensis ao longo de regiões costeiras no Brasil foram reportados em somente duas ocasiões, ambas para o Rio de Janeiro (CARVALHO et al., 2010; LODI et al., 2012). As comparações do catálogo elaborado no presente estudo com identificações provenientes da Baía da Ilha Grande em esforço paralelo evidenciaram o movimento costeiro de, aproximadamente, 140 km de cerca de 30% dos 173 indivíduos identificados na Baía de Guanabara e áreas adjacentes. Evidenciando movimento ainda mais 118

extenso, três indivíduos identificados no presente estudo, foram capturados no ano de 2014 na região costeira do estado de São Paulo a 240 km de distância da área de estudo (Santos et al., 20181). Conclui-se, portanto, que S. bredanensis possui uma extensa área de ocorrência e ampla capacidade de movimentação ao longo da costa. Mamíferos já foram descritos por possuírem áreas de vida que estão correlacionadas positivamente com seu tamanho corporal e, consequentemente, com suas necessidades energéticas diárias (MCNAB, 1963). Hwang et al. (2014) reportaram a movimentação de indivíduos da espécie T. truncatus de até 965 km ao longo da costa oeste dos Estados Unidos. Com relação ao seu porte físico, S. bredanensis é menor do que T. truncatus(PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009). Mesmo assim, espécimes de S. bredanensis podem medir mais de 2,50 metros de comprimento total e pesar mais de 100 kg (WEST; MEAD; WHITE, 2011). Essas características mostram que a espécie deve demandar energia e ter capacidade para percorrer longas distâncias e apresentar áreas de vida com centenas de quilômetros. Portanto, encontrar os mesmos indivíduos em locais distantes da área de estudo era uma tendência esperada, apesar de ser uma característica ainda pouco conhecida para a espécie. Corroborando os resultados encontrados, Wells et al. (2008) acompanharam, através de monitoramento por telemetria, movimentos de mais de 800 km desempenhados por S. bredanensis ao longo da costa leste dos Estados Unidos, superando em quase quatro vezes o observado no presente estudo. Lodi et al. (2012) reportaram movimentos de 117 a 119,7 km para quatro S. bredanensis recapturados entre águas da cidade do Rio de Janeiro e Cabo Frio, ao norte do estado, enquanto Carvalho et al. (2010) reportaram a recaptura e movimento similar ao encontrado para o presente estudo, ao realizarem comparações entre fotografias tiradas entre os anos de 2007 e 2010 nas baías da Ilha Grande e Guanabara, respectivamente. É possível sugerir, dessa maneira, que a população deve utilizar uma área ainda superior ao encontrado para alguns indivíduos catalogados e recapturados no presente estudo. Tendo sido recapturados indivíduos entre as regiões do Cabo Frio e proximidades da Baía de Guanabara como reportado por Lodi et al. (2012) e o encontrado no presente estudo, é possível ainda sugerir que os mesmos indivíduos percorram distâncias de, aproximadamente, 500 km de distância (linha reta paralela à costa) que envolvem, pelo menos, a região costeira do Cabo Frio até São Paulo. Embora não se tenha uma evidência concreta a respeito dos motivos que levam delfinídeos a realizarem movimentações costeiras de longa distância, a distribuição irregular de presas ao longo da costa, mudanças de

1Santos, M. C. O. Lailson-Brito, J. J., Flach, L., Oshima, J. E. F., Figueiredo, G. C, Carvalho, R. R., Ventura, E. S., Molina, J. M. B., Azevedo, A. F. Cetacean movements in coastal waters of thesouthwestern Atlantic Ocean. A ser publicado em 2019. 119

temperatura do mar e eventos climáticos sazonais já foram considerados fatores responsáveis para que alguns grupos desempenhassem tais movimentações, mesmo que tenham sido observadas altas taxas de fidelidade de sítio em alguns locais (BEARZI; BONIZZONI; GONZALVO, 2010; HWANG et al., 2014; SPROGIS et al., 2017), corroborando e reforçando o demonstrado na Seção 1 deste trabalho. A estabilização da curva do coletor demonstra que todos os indivíduos foram recapturados, sendo nula a entrada de novos indivíduos. Isso significa dizer que, pelo menos, para o período de estabilização, todos os indivíduos marcados que utilizaram a área de estudo foram capturados. Estimar parâmetros populacionais, incluindo o tamanho da população, e entender a proporção da população que utiliza uma determinada área em diferentes períodos do ano têm fundamental importância para a conservação da espécie em questão, por revelar características ecológicas populacionais que elucidam aspectos, por exemplo, acerca de taxas de sobrevivência e tendência (estabilidade, declínio ou aumento da população). Na área de estudo, apesar de ocorrer ao longo do ano e alguns indivíduos mostrarem fidelidade de sítio, Steno bredanensis apresentou tanto altas como baixas probabilidades de sair ou permanecer fora da área de estudo entre duas ocasiões primárias consecutivas, mostrando que indivíduos ocorrem em diferentes momentos do ano e em proporções distintas. Embora essa seja uma estimativa para o intervalo entre duas ocasiões primárias consecutivas, essa oscilação foi acompanhada pelas probabilidades de captura entre ocasiões secundárias, sendo uma tendência esperada para animais que são fiéis ao sítio, mas não residem naquele local. A movimentação entre áreas distintas e a utilização de um habitat que compõe uma região geográfica maior do que a área de estudo podem explicar os resultados encontrados para os parâmetros mencionados. A sobrevivência foi alta tanto para MRP como para POPAN e permaneceu constante ao longo do tempo, uma vez que uma parcela significativa dos indivíduos identificados foi recapturada entre as ocasiões, o que também deve explicar os baixos valores encontrados para probabilidade de entrada (pent). Além disso, o parâmetro de sobrevivência é uma resultante da capacidade do indivíduo permanecer vivo e ser recapturado em conjunto com a fidelidade de sítio e possibilidade de retornar à área de estudo (COOCH; WHITE, 2016). Associada a esses fatores, a longevidade de cerca de 35 anos da espécie (PERRIN; WÜRSIG; THEWISSEN, 2009) é um dado importante a ser considerado para a possibilidade de indivíduos permanecerem vivos entre duas ocasiões distintas e responsáveis pela alta taxa de sobrevivência encontrada para a espécie. 120

A proporção de indivíduos marcados foi elevada, estando de acordo com o observado em campo e durante as análises de fotos. Normalmente, os indivíduos não marcados eram filhotes e o pequeno percentual de filhotes nos grupos, reportado na Seção 1, também corrobora o encontrado para essa proporção. As probabilidades de emigração variaram em função do tempo indicando algumas possibilidades, devendo ser investigada futuramente a realização de movimentos do tipo Markoviano ou aleatórios, comumente reportados em trabalhos com cetáceos (CANTOR et al., 2012; SMITH et al., 2013; TAYLOR et al., 2016; RIBARIČ, 2017). Movimentos Markovianos estão associados à migração temporária, em que a probabilidade de um indivíduo estar presente na área de estudo é resultante da condição de que o mesmo estivesse presente na região durante ocasião de esforço anterior. Já movimentos considerados aleatórios estão associados à probabilidade de um indivíduo estar presente na área de estudo não dependendo se o mesmo estava ou não presente na ocasião anterior de esforço. Ou seja, pode ser que exista ou não uma causalidade associada ao movimento e que deve estar associada a algumas variáveis já mencionadas anteriormente como a própria disponibilidade de presas e características físicas do habitat (TAYLOR et al., 2016). Os resultados mostram a primeira estimativa de tamanho populacional para Steno bredanensis no Brasil e pouca informação sobre esse tema é encontrada na literatura para a espécie. As variações reportadas para as estimativas sazonais mostram uma tendência à redução no número total de indivíduos que utilizam a área de estudo nos períodos de primavera e verão. Sabendo que nesses períodos os valores de temperatura em superfície e fundo tendem a ser mais frios devido principalmente à presença da massa d’água ACAS (Águas Centrais do Atlântico Sul) como reportado na Seção 1, esta variável ambiental mostra mais uma vez ter um papel importante na dinâmica de utilização da área de estudo influenciando na ocorrência da espécie neste local. Um dos poucos resultados provenientes do esforço de fotoidentificação para estimar o tamanho de uma população de S. bredanensis é encontrado em Baird et al. (2008). Os autores estimaram o tamanho de duas populações em locais diferentes no Havaí, sendo estimados 198 e 1665 indivíduos para cada região. Outros autores já estimaram tamanhos populacionais através de metodologias distintas e os números variaram entre as localidades. Wade e Gerrodette (1993) estimaram uma população de 145.900 indivíduos para o leste tropical do Oceano Pacífico, Barlow (2006)apontou 8.709 indivíduos na Zona Econômica Exclusiva do Havaí. No México, Mulling e Fulling (2004) estimaram 985 indivíduos no Golfo do México. Todos esses estudos ocorreram em águas oceânicas. Possível notar, portanto, que os números 121

variam entre regiões e a própria área geográfica coberta é responsável por parte dessa diferença. Tendo em vista os resultados encontrados, a população total estimada para a área de estudo pode ser considerada pequena, podendo ser este um fator agravante, uma vez que seu hábito costeiro pode intensificar o grau de exposição às diferentes atividades potencialmente perturbadoras. Os resultados reportados neste trabalho mostram novas e relevantes informações a respeito de aspectos importantes para S. bredanensis em águas rasas do sudoeste do Oceano Atlântico. Apesar de não ser possível definir a dimensão na qual a população estudada representa a população do sudeste do Brasil sugerida por Silva et al. (2015), é possível sugerir que a mesma, é parte de uma população maior que habita a plataforma continental do sudeste do Brasil. O status de S. bredanensis é avaliado como “pouco preocupante” em águas brasileiras (ICMBio/MMA, 2011) mas uma vez que os resultados demonstram fidelidade de sítio na área de estudo, preocupações acerca da exposição a ameaças antrópicas devem ser consideradas.

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

Steno bredanensis apresentou variação em suas frequências de ocorrência, e alguns indivíduos mostraram alta fidelidade de sítio por serem recapturados constantemente. É sugestivo afirmar que a fidelidade seja uma consequência da disponibilidade de presas na região. Ao contrário, as baixas taxas de fidelidade demonstradas por outros indivíduos podem estar associadas a áreas de vida que ultrapassam as dimensões geográficas exploradas no presente estudo, evidenciadas pelos achados de comparação de catálogos de fotoidentificações provenientes de regiões de até, aproximadamente, 250 km de distância da área de estudo, ultrapassando limites estaduais. O alto índice de sobrevivência encontrado deve-se à vida longa da espécie e ao retorno dos indivíduos à área de estudo. Probabilidade de captura mudou no tempo e em função da variável de total de fotografias tiradas, sendo o padrão esperado devido à dinâmica de utilização da área diferenciada para cada indivíduo ou grupo e a relação de quanto maior o esforço para capturar os indivíduos, maior a probabilidade de sucesso. A estimativa do tamanho populacional de S. bredanensis é inédita para a espécie em águas do Atlântico Sul ocidental apontando para uma população de 218 indivíduos. Além disso, o número de indivíduos que foi estimado por utilizar a área variou sazonalmente com tendência à redução durante os períodos de primavera e verão. Sabendo-se que para esse período a ocorrência da ACAS promove a redução significativa na temperatura do mar, esta é uma forte evidência de que a temperatura deve ter um papel importante para a dinâmica de utilização área de estudo pela espécie, inclusive na dinâmica de suas presas. É necessário, portanto, que outras variáveis ambientais também sejam exploradas em estudos futuros buscando compreender se as oscilações sazonais encontradas podem ter relação com tais variáveis.

123

RECOMENDAÇÕES

Tendo sido observado constantemente em águas costeiras da área de estudo, é fundamental que sejam continuados os esforços de monitoramento da população de Steno bredanensis que utiliza a região da Baía de Guanabara e águas adjacentes. Compreender as relações das suas principais presas na região com variáveis físicas locais e temporais deve melhorar o entendimento da ocorrência e uso do habitat por S. bredanensis na região. Mesmo trazendo informações inéditas sobre alguns aspectos ecológicos da espécie em águas costeiras do Atlântico Sul ocidental, a utilização de áreas da Baía de Guanabara expõe os indivíduos a fatores que devem interferir na dinâmica de utilização da região. É recomendado, portanto, que trabalhos futuros procurem relacionar atividades antrópicas ocorrentes na região com características comportamentais e de uso espacial, buscando observar alterações dessas características que possam estar relacionadas atais atividades. Sabendo-se que as atividades antrópicas na região são inúmeras, as observações devem contar com a complexidade e sinergia das potenciais ameaças, bem como avaliar os resultados em diferentes escalas temporais, uma vez que as respostas podem ser de curto a médio e longo prazo. Considerando ainda que algumas variáveis ambientais físicas e biológicas mudam sazonalmente, é importante que mais variáveis sejam exploradas e relacionadas à presença ou ausência de S. bredanensis e também testadas suas influências nas diferentes características exploradas no presente estudo. O uso de ferramentas de modelagem de distribuição deve acrescentar de maneira valiosa a interpretação das relações entre espécie e habitat. As ferramentas de marcação e recaptura são fundamentais para o monitoramento contínuo da população. Tendo sido reconhecida a conectividade entre as áreas e a alta fidelidade de sítio, os próximos passos devem buscar investigar as relações sociais entre indivíduos com objetivo de entender como a população deve estar estruturada e o grau de interação entre indivíduos. Investigar a associação entre fêmeas e filhotes também deve elucidar informações a respeito de intervalo de nascimento e cuidado parental, importantes para a caracterização ainda mais precisa de parâmetros populacionais e medidas de conservação para a espécie.

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REFERÊNCIAS

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