4 Dieta, Aspectos Reprodutivos E Crescimento De Doryteuthis Plei

4 DIETA, ASPECTOS REPRODUTIVOS E CRESCIMENTO DE DORYTEUTHIS PLEI

4.1 Introdução

Doryteuthis plei é uma lula costeira de nadadeiras longas, sendo a espécie dominante de cefalópode na plataforma continental sudeste–sul brasileira, responsável pelos maiores desembarques na região (22°-28°S) (PEREZ et al., 2005; RODRIGUES & GASALLA, 2008). Ela é uma espécie-chave nas teias tróficas do sudeste brasileiro, possuindo grande importância ecológica na região (GASALLA et al., 2010). JACKSON (2004) inclui D.plei dentro dos loliginídeos tropicais com curto ciclo de vida (menor que 200 dias), possuindo um rápido turn over populacional e com um único evento reprodutivo, porém estudos do sudeste-sul do Brasil apontam que a espécie vive mais, atingindo a maturidade com 200 dias e vivendo até 350 dias (PEREZ et al., 2006). Indivíduos de D.plei com estágios avançados de maturação são comumente encontrados em capturas comerciais durante o ano todo, sugerindo que o nascimento e a desova ocorrem durante todo o período, apesar de um maior evento reprodutivo ocorrer nos meses de verão na plataforma continental interna (20-40 metros de profundidade) e em águas rasas próximas de ilhas costeiras (MARTINS & PEREZ, 2007; PEREZ et al., 2001; RODRIGUES & GASALLA, 2008). Porém locais precisos de desova continuam desconhecidos no país (MARTINS et al., 2014). A plasticidade de padrões de história de vida, as variabilidades espaciais e temporais no crescimento, e nas condições de sobrevivência (alimentação e predação) no sudeste–sul brasileiro, associada à alta mobilidade de D.plei, contribuem para uma diversidade de ciclos de vida na região (ARKHIPKIN et al., 2015). Do ponto de vista trófico, as lulas precisam se alimentar vorazmente para manter seu rápido crescimento, suas altas taxas metabólicas e de maturidade (BOYLE & RODHOUSE, 2005). São predadoras oportunistas e versáteis se alimentando de uma grande diversidade de presas (RODHOUSE & NIGMATULLIN, 1996), sendo que lulas costeiras primeiramente se alimentam de peixes, em especial os demersais, e invertebrados como crustáceos e lulas (COLL et al., 2013). 70

Apesar da importância ecológica, estudos tróficos com cefalópodes, e lulas em particular, são escassos (NAVARRO et al., 2013). Para dieta de Doryteuthis plei, ao longo da costa brasileira não é diferente. A primeira descrição de sua alimentação foi de JUÁNICO (1979). Alguns estudos dos hábitos alimentares de D.plei ocorreram em Santa Catarina (MARTINS et al., 2006; MARTINS & PEREZ, 2007) e em São Paulo (RODRIGUES, 2007), ambos baseados em análise do conteúdo estomacal. Com dados de assinatura de isótopos estáveis, dois trabalhos foram realizados (CORBISIER et al., 2006; GASALLA et al., 2010). Estes estudos indicaram que D.plei é principalmente piscívora e provavelmente oportunista, com mudanças sazonais e ontogenéticas na dieta. Sobre os aspectos reprodutivos, as lulas são moluscos únicos, que possuem um alto nível de especialização reprodutiva. Podemos citar algumas características, como um elaborado comportamento de acasalamento, elaborados espermatóforos, e diversas estratégias de desova (ARNOLD & WILLIANS-ARNOLD,1977). As atuais definições das diferentes estratégias reprodutivas em cefalópodes, em geral são confusas. Além disto, o processo de maturação dos ovócitos no ovário é praticamente desconhecido para várias espécies de cefalópodes, o que dificulta as classificações (ROCHA et al., 2001). Entender a maturação sexual das lulas é de extrema importância para reconhecer populações desovantes e identificar os fatores que afetam a maturidade (SAUER & LIPINSKI,1990), sendo que o estudo reprodutivo das fêmeas possui maior relevância, pois elas que “carregam” a próxima geração. Segundo HOVING et al. (2014), a maturação sexual das fêmeas ocorre em três níveis, e acaba gerando três tipos de abordagem dos estudos: ovogênese (crescimento individual do ovócito), acessado através de estudos histológicos; o desenvolvimento gonadal, em especial em tamanho, analisado através de índices de maturidade e gonadossomáticos; e o último é a maturação fisiológica do sistema reprodutivo como um todo, estudada por escalas macroscópicas de maturidade. Estudos sobre a atividade reprodutiva de D.plei no Brasil descreveram padrões espaciais e temporais de maturidade utilizando índices gonadossomáticos (MORAES, 2013; PEREZ et al., 2002; RODRIGUES & GASALLA, 2008;). Mais recentemente, modelos aditivos generalizados (GAM’s), baseados em peso da gônada foram utilizados para entender a atividade reprodutiva da espécie (POSTUMA & GASALLA, 2014). Porém, não foi encontrado nenhum trabalho que 71

mostre a evolução do ovócito (ovogênese) para a espécie. O crescimento é definido como o ganho em tamanho de um organismo, resultado de uma série de processos fisiológicos (FORSYTHE & VANHEUKELEM, 1987; HUGUES, 1998). O crescimento individual, ocasionado pelo aumento do comprimento ou da biomassa é uma importante ferramenta ecológica, indicadora da disponibilidade de recursos do ambiente e das condições do indivíduo (MOLTSCHANIWSKYJ, 2004). O fato dos estoques de lulas estarem sob maior pressão, indica a urgência de se entender o modelo de crescimento destes organismos para fins de manejo (JACKSON et al., 2000). O crescimento dos cefalópodes é não-assintótico, onde se diferenciam duas fases, a primeira onde o crescimento ocorre de forma exponencial, que dura uma porção significativa do ciclo de vida, e a segunda descrita por uma função potencial que apresenta uma desaceleração do crescimento até o fim do ciclo de vida (FORSYTHE & VANHEUKELEN, 1987). Autores que estudaram o crescimento da subordem Myopsina, que inclui a família Loliginidae, capturada sobre a plataforma continental em águas tropicais e subtropicais, demonstraram que a maioria das espécies apresenta o mesmo tipo de modelo de crescimento (PECL, 2004a). As técnicas que permitem a determinação da idade em cefalópodes têm evoluído em duas direções principais nas ultimas décadas. Uma delas é o confinamento, onde os indivíduos são acompanhados através de todo seu ciclo de vida (JACKSON, 2004), e a outra é através da interpretação de marcas de crescimento em estruturas rígidas como o estatólito (JACKSON, 1994a; JACKSON et al., 1997; JACKSON, 2004) e o gladius (PEREZ et al., 1996; PEREZ et al., 2006), nas quais os incrementos contados determinam a idade e o crescimento individual (JACKSON, 2004). O gladius (pena) é a “concha interna” das lulas, composta de polissacarídeos de quitina associados com proteínas (HUNT & NIXON, 1981), sendo formada por três camadas: ostracum, hipostracum e periostracum (BIZIKOV, 1991; BIZIKOV, 1995; PEREZ et al., 1996). O crescimento longitudinal do ostracum, a camada predominante, ocorre a partir das nadadeiras em direção à cabeça. Assim, os incrementos observados nas porções mais próximas à borda anterior do gladius (cabeça) são aqueles depositados mais recentemente (BIZIKOV,1991). A compreensão do ciclo de vida das lulas, a estrutura e a diversidade populacional da espécie, os parâmetros de crescimento e a ação das variáveis 72

ambientais sobre o crescimento podem ser elucidadas através da interpretação de dados de idade e crescimento diário. Porém, devido às dificuldades metodológicas, poucos estudos de crescimento de D.plei foram realizados, utilizando tanto estatólitos (AGUIAR, 2002; AGUIAR et al., 2012; PEREZ et al., 2006), quanto os gladii (JACKSON & FORSYTHE, 2002; PEREZ et al., 2006). Este capítulo se propõe a aprofundar o conhecimento sobre Doryteuthis plei na Baía de Guanabara, discutindo sua relação trófica e o seu desenvolvimento reprodutivo e somático (crescimento), visto que nenhum destes aspectos foram estudados de forma mais detalhada para a espécie na costa do Rio de Janeiro.

4.2 Objetivos específicos

. Analisar a composição da dieta da lula D. plei, verificando se existe variação sexual e de tamanho na dieta. . Realizar o estudo histológico das gônadas de fêmeas de D. plei, caracterizando o desenvolvimento gonadal microscópico, para validar as

escalas macroscópicas de maturidade e procurar estabelecer o CM50 (comprimento do manto em que 50 % da população está sexualmente matura). . Determinar o crescimento individual através da análise do gladius (pena) de D.plei.

4.3 Hipóteses específicas

 A dieta de D.plei variará de acordo com o tamanho do indivíduo, da mesma forma que é retratado na literatura para lulas em geral.  Grande parte da população de D. plei deve apresentar gônadas em estágio inicial de maturação, devido ao papel de berçário de ambientes estuarinos como a Baía de Guanabara.  O crescimento de D.plei apresentará características compatíveis com outros loliginídeos que habitam águas tropicais.

4.4 Material e métodos

4.4.1 Coleta do material

Os indivíduos de Doryteuthis plei analisados neste capítulo foram coletados durante as campanhas descritas no item 3.4.1.

4.4.2 Processamento das amostras

4.4.2.1 Alimentação

Após a dissecação e processamento dos indivíduos de D.plei (vide item 3.4.2), os estômagos foram retirados, identificados e conservados em formol 10% até o momento da análise. O grau de repleção estomacal (GR), foi inferido em uma escala de 6 estágios (0= vazio, 1= 25% cheio, 2= 50% cheio, 3= 75% cheio, 4= 100% cheio, 5=distendido), segundo metodologia proposta por PIERCE et al.(1994b). Os estômagos foram pesados em balança de precisão (Shimadzu-AY220) com e sem conteúdo e, através da diferença entre as duas pesagens, foi obtido o peso do conteúdo estomacal (PC). O conteúdo (Fig.6) foi retirado e analisado sob microscópio estereoscópico para identificação das presas, que foram separadas em 5 grandes grupos (Teleostei, Crustacea, Cephalopoda, Areia e Outros). No caso de Teleostei, os peixes foram identificados pela presença de cristalinos, escamas e vértebras, e devido à ausência de otólitos, nenhum componente deste grupo foi identificado em nível específico. Crustacea foi identificado pela presença de olhos compostos, carapaças, quelas e apêndices. Para o grupo Cephalopoda, sua presença no conteúdo alimentar foi identificada por pedaços de manto, gladius e bicos (Fig.7)

Figura 6 - Conteúdo estomacal em placa de petri.

Fonte: A autora, 2016.

Figura 7 - Itens alimentares encontrados nos estômagos de D.plei.

A B C

D E F

G H I Legenda: A. Quela de crustáceo; B. Apêndices de crustáceo; C. Olhos compostos; D. Cabeça de crustáceo; E. Télson; F. Bico de D.plei; G. Manto de loliginídeo; H. Cristalino Teleostei; I. Vértebras Teleostei. Escala de 1 mm. Fonte: A autora, 2016.

4.4.2.2 Reprodução

Para análise macroscópica, além dos índices de maturidade (IM) relacionados ao tamanho, no caso IGN e IT (vide item 3.4.2), também foram calculados índices gonadossomáticos, referentes ao peso das estruturas reprodutivas. Desta forma, a massa das glândulas nidamentais (MGN) e do ovário e oviduto (MO) das fêmeas, e a massa do testículo (MT) dos machos foi obtida com uma balança de precisão 0,0001 g, além da massa corporal (MC) da lula obtida em balança de 0,01 g. Com estes dados, foram calculados os seguintes índices gonadossomáticos(DURWARD et al.,1979):

IGS machos = 100 × MT/MC (3)

IGS1 fêmeas = 100 × MGN/MC (4)

IGS2 fêmeas= 100x MGN+MO/MC (5)

Na análise histológica, foram utilizados os ovários das fêmeas de D.plei, retirados e conservados em álcool 70% até o momento do processamento. A técnica utilizada para obtenção das lâminas foi a de hematoxilina-eosina, com emblocamento em resina, sendo o protocolo detalhado no Apêndice B. Após a obtenção das preparações histológicas, os estágios ovarianos foram determinados através de observações microscópicas. Para cada gônada, foi realizada a medição do maior diâmetro de até 30 ovócitos de cada tipo, utilizando microscópico óptico Nikon Eclipse E-200, nos aumentos de 4x e 10x na objetiva.

4.4.2.3 Crescimento

O gladius dos indivíduos da espécie D.plei foram extraídos, medidos com paquímetro ( em milímetros), identificados e guardados em formol 10%. No momento da leitura, foram lavados com água destilada e secados com lenço de papel. Posteriormente, com o auxílio de uma régua precisa e uma caneta de retro-projetor foram marcados intervalos de 10 mm sobre a superfície do gladius (Fig. 8) das nadadeiras em direção à cabeça. A superfície dorsal do gladius foi examinada em microscópico estereoscópico 76

(aumentos 32x) sob luz incidente, e seus incrementos foram contados dentro de cada intervalo estabelecido anteriormente. Para tal foram selecionados aleatoriamente 30 gladius, que foram lidos 3 vezes, sendo utilizado o número de incrementos médio das três leituras, para posterior cálculo das taxas de crescimento.

Figura 8 - Gladius de D.plei com as marcações para leitura.

Fonte: A autora, 2016.

4.4.3 Análise dos dados

4.4.3.1 Alimentação

A importância dos itens alimentares foi analisada através da porcentagem de frequência de ocorrência (6) (HYSLOP, 1980), onde FO= frequência de ocorrência em porcentagem, Ni= número de estômagos contendo um tipo de item e Nt = número total de estômagos analisados . A intensidade alimentar (7) foi calculada onde PC= peso do conteúdo estomacal e PT=peso total da lula (HÉRRAN, 1988).

%FO= Ni/Nt x 100 (6)

I.A= PC/(PT-PC) (7)

Para verificar a diferença de proporção de estômagos com e sem conteúdo, entre fêmeas, machos e juvenis, foi realizado um Qui- quadrado (X2). O mesmo teste foi utilizado para ver a diferença da frequência de ocorrência (FO) dos itens alimentares (Teleostei, Crustacea, Cephalopoda, Areia e Outros), assim demonstrando a existência, ou não, a dominância de algum item alimentar. Ainda foi 77

testada a diferença da frequência de ocorrência de cada item entre fêmeas, machos e juvenis, também pelo mesmo teste. A diferença de tamanho de D.plei em relação ao item alimentar, considerando estômagos com apenas um único item, foi realizada através de uma ANOVA Unifatorial, e teste de Tukey, a posteriori. A diferença do índice de atividade alimentar (I.A) entre sexos e juvenis, entre estágios de maturidade, e entre classes de tamanho também foram testadas pela ANOVA Unifatorial e teste Tukey.

4.4.3.2 Reprodução

Foi realizada uma ANOVA Bifatorial, com o teste de Tukey a posteriori, para verificar diferenças significativas do IM e IGS 1 entre estágios de maturidade (A, B e C) e sexos, e também para testar as diferenças do IM entre sexos e estações do ano. Para testar a significância da variação do tamanho dos ovócitos entre os estágios de desenvolvimento dos mesmos, foi realizada uma ANOVA Unifatorial e teste Tukey a posteriori. E para comparação da distribuição de frequência de tamanho dos ovócitos nas gônadas, nos três estágios microscópicos de maturidade (I, II e III), foi realizado o teste de Kolmogorov-Smirnov. Na análise da variabilidade do IM e IGS 1 nos três estágios de maturidade, dentro de cada escala (macroscópica e microscópica), foi feita uma ANOVA Unifatorial, com teste de Tukey a posteriori, e no caso do IGS 2, foi realizado um teste t, por se tratar de somente dois estágios. O teste t pareado foi utilizado para verificar diferenças dos índices (IM, IGS 1 e IGS 2) entre as escalas (macroscópica e microscópica) de maturidade sexual.

O cálculo do CM50 (comprimento do manto médio de maturação), foi estimado através das frequências de fêmeas maturas (estágio de maturação C e III), e dos machos maturos (estágio C), em classes de tamanho, através da equação logística (8), onde P é a porcentagem de indivíduos maturos, e Lt a classe de tamanho

P = 1/ [(1+exp(a-b*Lt))] (8)

Todos os testes estatísticos foram analisados em nível de significância de 5%, utilizando o programa Statistica 7.0. 78

4.4.3.3 Crescimento

Foram realizadas as relações entre o comprimento do manto e o comprimento do gladius, bem como a relação entre os incrementos contados em cada leitura. O coeficiente de variação dos incrementos entre as leituras foi sempre inferior a 10 %, com média em 5,47%. Relações entre os incrementos contados e o comprimento do gladius lido foram feitas para todos os gladius lidos, e também para os sexos separados. A taxa de crescimento foi calculada pelo número de incrementos contados em cada segmento dividido por 10 mm (o tamanho do segmento), posteriormente tais taxas foram corrigidas através da técnica da medição direta do espaçamento entre marcas consecutivas de incremento (Ginc)(9)(PEREZ et al., 1996; SCHROEDER, 2006).

Ginc1` = 0,25 Ginc1 + 0,5 Ginc2 + 0,25 Ginc3 (9)

Com a taxa média de crescimento (Ginc`) foi realizada a estimativa da idade média, dividindo o comprimento do manto médio de D.plei, calculado anteriormente(vide item 3.5.4), pelo Ginc`. A taxa Ginc` foi calculada para machos, fêmeas e juvenis e a diferença foi testada pelo teste não paramétrico de Kruskal- Wallis, sendo este também realizado para verificar diferenças das taxas de crescimento entre anos. A diferença do Ginc´ ao longo dos segmentos foi testada por uma ANOVA unifatorial e teste Tukey a posteriori. Por fim, foi realizado um teste de Kolmogorov-Sminorv entre as distribuições de frequência de tamanho de D.plei entre os invernos e outonos de 2011, 2012, 2013 e 2014, além dos anos agrupados. Todos os testes estatísticos foram analisados em nível de significância de 5%, utilizando o programa Statistica 7.0

4.5 Resultados

4.5.1 Alimentação (análise do conteúdo estomacal)

Foram obtidos 314 estômagos de Doryteuthis plei, sendo que destes, 69,74% (212) apresentaram conteúdo. Em todos os anos de coleta, o número de estômagos vazios (categoria 0) não ultrapassou os 50 % (Gráf.29). No entanto, o grau de repleção mais frequente, no geral, foi o de estômagos com até 25% de conteúdo. Houve diferença significativa entre a porcentagem de estômagos com e sem conteúdo (X²=8,22; 1gl; p<0,05), além da diferença entre fêmeas, machos e juvenis com conteúdo (X2=98,33; 2 gl; p<0,05) (Tab.9).

Gráfico 29 - Porcentagem de estômagos nos diferentes graus de repleção estomacal em cada ano e o total.

Legenda: Grau de repleção estomacal: 0.vazio; 1. 25% cheio; 2. 50% cheio; 3.75% cheio; 4. 100% cheio; 5. distendido. Acima das barras número de estômagos analisados em cada ano. Fonte: A autora, 2016.

Tabela 9 - Número de estômagos com e sem conteúdo por sexo (fêmeas e machos) e juvenis. N° de estômagos com N° de estômagos Total conteúdo sem conteúdo Fêmeas 39 21 60 Machos 18 53 71 Juvenis 120 53 173 TOTAL 177 127 304 Fonte: A autora, 2016. 80

Quanto ao número de itens por estômago, a maioria dos indivíduos só possuía um item (66,37%), seguidos por aqueles com dois itens (23,59%), 8,21% com três itens e 1,54 % com quatro itens. A porcentagem de estômagos com alimento foi maior que 50% em todas as classes de tamanho, sendo mais frequentes nos indivíduos com 120 a 160 mm de comprimento de manto (Gráf.30). Porém, o número de estômagos destas classes foi baixo. Nesse caso, podemos considerar também como classe significativa a de 40 a 60 mm, a qual apresentou mais de 70% dos estômagos com alimento. A ocorrência dos itens não variou entre as classes de tamanho, sendo os peixes sempre a presa mais comumente encontrada (Gráf.30).

Gráfico 30 - Frequência de ocorrência dos itens por classe de comprimento do manto (mm) de D.plei.

Legenda: A linha indica a frequência relativa de estômagos com alimento (GR=1 a 5). Acima das barras número de estômagos analisados em cada classe. Fonte: A autora, 2016.

Ocorreu uma diferença significativa na preferência alimentar de D.plei (X²=105,14; 5 g.l.; p<0,0001), sendo a categoria mais frequente, em todos os anos, a dos peixes (presentes em 130 estômagos), seguida pelos crustáceos (encontrados em 61 estômagos). O item areia, apesar da baixa porcentagem, foi encontrado em todos os anos, não indicando uma ingestão acidental (Tab.10).

Tabela 10 - Frequência de ocorrência (%) das presas nos anos de coleta e total. % Teleostei Crustacea Cephalopoda Areia Outros* 2011 31,18 22,58 23,66 9,68 12,90 2012 54,55 9,09 13,64 9,09 13,64 2013 46,41 19,89 9,39 8,84 15,47 2014 50,00 20,00 0,00 20,00 10,00 TOTAL 42,48 19,93 13,73 9,48 14,38 Legenda: Outros= anelídeos, fragmentos de algas e nylon. Fonte: A autora, 2016.

Ainda sobre os itens alimentares, ocorreu uma diferença entre os sexos (fêmeas, machos) e juvenis, e a preferência por um determinado item, em quase todas as categorias, com exceção de Cephalopoda (Tab.11). Nos juvenis, os itens Teleostei, Areia e Outros, apresentaram maior frequência de ocorrência do que o esperado, com mais de 50% de todos estômagos analisados. Já para Crustacea, mais da metade dos estômagos que continham este item pertenciam a fêmeas .

Tabela 11: Frequência de ocorrência (%) das presas em fêmeas, machos e juvenis e valores X². % Teleostei Crustacea Cephalopoda Areia Outros*

Fêmeas 19,23 56,48 33,33 13,79 13,64 Machos 28,46 12,04 38,10 17,24 25,00 Juvenis 52,31 31,48 28,57 68,97 61,36 X2 (gl.=2) 22,72 32,71 0,57 16,62 16,41 N 130 42 108 29 44 Legenda: Outros= anelídeos, nylon, fragmentos de algas. X2 significativo em vermelho. Fonte: A autora, 2016.

Verificando a relação entre preferência alimentar e o tamanho da lula, houve diferença significativa (F=3,85; p=0,011), ou seja, ocorreu diferença de tamanho entre as lulas com itens alimentares diferentes presentes nos estômagos. Desta forma, dependendo do seu tamanho, a lula predou um item diferente. O teste de Tukey apontou diferença significativa entre o tamanho médio de lulas predadoras de cefalópodes (74,59 ± 10,71 mm) e lulas com areia em seus estômagos (38,20 ± 2,11 mm). As lulas predadoras de Teleostei apresentaram tamanho médio (58,80 ± 3,23 82

mm) um pouco maior, do que as que predaram crustáceos (50,12 ± 4,30 mm), porém não foi verificada diferença significativa entre estas (Gráf.31).

Gráfico 31 - Comprimento do manto médio ± erro padrão (EP), em mm, de D.plei por item predado.

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016.

Com relação ao Índice de Atividade Alimentar (I.A), foi verificada diferença significativa entre fêmeas, machos e juvenis (F=9,13; p=0,0002), sendo que estes últimos (I.A= 0,0055 ± 0,0005) foram os que apresentaram I.A diferente da dos machos (I.A=0,0030 ±0,006) e das fêmeas (I.A=0,0026 ± 0,0006) (Gráfico 32).Os índices de atividade alimentar foram bem semelhantes nos três níveis de maturidade (Imaturo- A= 0,0041± 0,0006; Em maturação-B=0,0035 ± 0,0007; Maturo-C= 0,0043 ± 0,0019), não sendo evidenciada diferença significativa (F=0,10; p=0,9034) (Gráfico 33).

Gráfico 32 - Índice de Atividade Alimentar médio ± erro padrão (EP) de juvenis, fêmeas e machos de D.plei.

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016. 83

Gráfico 33 - Índice de Atividade Alimentar médio ± erro padrão (EP) de D.plei nos três estágios de maturidade

Legenda: A. Imaturo; B. Em maturação; C. Maturo. Fonte: A autora, 2016.

Ocorreu diferença significativa do I.A entre as classes de tamanho (F= 4,67; p=0,0035), sendo verificada a diferença dos índices entre os indivíduos com os menores tamanhos (20 a 60 mm), com as lulas que ocupavam a segunda classe (60 a 100 mm). Os primeiros possuíam o maior I.A médio (0,0075 ± 0,0005), mais que o dobro da segunda classe de tamanho (60 a 100 mm) com I.A médio de 0,0035 ± 0,0004 (Gráf.34).

Gráfico 34 - Índice de Atividade Alimentar médio ± EP de D.plei ao longo das classes de tamanho (mm). ab a ab

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016. 84

Quanto à identificação das presas, devido ao pequeno tamanho dos indivíduos de D.plei capturados neste estudo, associado ao rápido metabolismo das lulas, a classificação dos itens em nível específico foi prejudicada. Para Teleostei, em especial, devido à ausência de otólitos, nenhum componente deste grupo foi identificado em nível especifico. Em Crustacea, um indivíduo de Farfantepenaeus spp. foi identificado através do télson, e um Isopoda pela região cefálica. No grupo Cephalopoda, os bicos foram utilizados na identificação de 2 indivíduos de Doryteuthis plei, e o gladius e pedaços de manto para outros 3 loliginídeos.

4.5.2 Aspectos reprodutivos

4.5.2.1 Classificação macroscópica

Como visto no item 3, grande parte da população de Doryteuthis plei é formada por subadultos, sendo que 82% das fêmeas e 80% dos machos encontrados não estavam maturos (Tab.12).

Tabela 12 - Número de fêmeas e machos de D.plei nos três estágios de maturidade. Fêmeas Machos A (imaturo) 47 56 B (em maturação) 16 23 C (maturo) 14 20 TOTAL 77 99 Fonte: A autora, 2016.

Ambos os índices (IM e IGS 1) apresentaram diferença significativa entre sexos e estágios de maturidade, (F=54,42; p<0,0001 e F=93,76; p<0,0001, respectivamente). Os índices de maturidade (IM) não apresentaram diferença entre indivíduos em maturação (B) e maturos (C) para ambos os sexos. Fêmeas apresentaram IMs superiores ao dos machos nos estágios B e C (Gráf.35). Já o índice gonadossomático (IGS 1) foi diferente entre sexos nos estágios B e C, com fêmeas apresentando IGS bem superiores ao dos machos. Os IGS 1 dos machos foram bem semelhantes entre os estágios, já o das fêmeas apresentaram grande diferença da categoria imatura (A), para as demais (B e C) (Gráf.36).

Gráfico 35 - Índice de maturidade médio (± EP) de fêmeas e machos de D.plei nos três estágios de maturidade. c c

d d a b

Legenda: A. Imaturo; B. Em maturação; C. Maturo. Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 36 - Índice gonadossomático 1 (± EP) de fêmeas e machos de D.plei nos três estágios de maturidade.

c c

b ab ab a

Legenda: A. Imaturo; B. Em maturação; C. Maturo. Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016.

Quanto à variação temporal do índice de maturidade, ocorreu diferença significativa entre sexos, nas diferentes estações do ano (F=2,91; p=0,007), sendo que o IM médio das fêmeas do outono de 2011 (1,88 ± 0,99) foi diferente do IM médio das fêmeas do inverno de 2013 (1,02 ± 0,67) (Gráf.37). Os maiores índices de maturidade para as fêmeas (2,66 ± 0,79) e para os 86

machos (2,13± 0,0) ocorreram no inverno de 2011, enquanto que os menores IMs foram registrados no outono de 2013 para as fêmeas (0,66 ± 0,34), e no inverno de 2014 para os machos (1,29 ± 0,35) (Gráf.37). Como já retratado no capítulo anterior, ocorreu uma grande correspondência entre os índices de maturidade (IM) e os estágios de maturidade (A, B e C). Assim nas estações com maior porcentagem de fêmeas maturas (outono/11, inverno/11 e outono/12), também foram encontrados os maiores índices de maturidade. Para os machos, as estações com maior porcentagem de indivíduos imaturos (outono/12, outono/13 e inverno/14), por sua vez, apresentaram os menores IMs (Gráf.37 e 38).

Gráfico 37 - Índice de maturidade médio + DP de fêmeas e machos de D.plei nas estações do ano.

Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 38 - Índice de maturidade médio + DP de fêmeas e machos de D.plei nas estações do ano.

35 2 5 6 5 17 4 2 A 48 1 5 3 19 14 2 5 B

Legenda: A. Fêmeas; B. Machos. Números acima das barras organismos coletados em cada estação. Fonte: A autora, 2016.

4.5.2.2 Classificação microscópica

Como dito anteriormente, devido à dificuldade de obtenção do material integro para análise, não foi realizado o estudo microscópico das gônadas dos machos de D.plei, somente das fêmeas. Em relação aos tipos celulares encontrados nas gônadas das fêmeas, foram determinados 6 estágios microscópicos para os ovócitos, descritos no quadro 1, e retratados na figura 9.

Quadro 1 - Descrição dos estágios celulares dos ovócitos de D.plei. Ovócito Descrição I Célula irregular, com forte basofilia, núcleo grande ocupando aproximadamente 50% do citoplasma, geralmente incorporado no tecido conjuntivo. II Inicia-se a foliculogênese, células foliculares circundam todo o ovócito, núcleo é polarizado, basofilia é mantida. III Ovócito com forma alongada, com invaginações profundas da camada de células foliculares, basofilia permanece. IVA Citoplasma se torna acidófilo, núcleo não visível, invaginações da camada folicular ainda são bem pronunciadas. IV B Ovócito atinge grande tamanho, camada folicular bastante reduzida, acidofilia permanece. V Célula ovalada acidófila, com membrana celular espessa, posicionada nas extremidades da gônada. Fonte: A autora, 2016.

Figura 9 - Imagens dos vários estágios dos ovócitos de D.plei. I II III

IV A IV B V

Legenda: Números em algarismo romano correspondem aos estágios de cada ovócito, descritos no quadro 1. Fonte: A autora, 2016.

Os resultados sobre o tamanho dos ovócitos são destacados na tabela 13. Os ovócitos variaram de 0,025 mm a 1,495 mm, sendo que o tamanho médio diferiu significativamente entre os estágios descritos acima (F=2.286,60; p<0,0001), segundo o teste de Tukey somente os estágios IVB e V não diferiram em tamanho (Gráf.39).

Tabela 13 - Tamanho médio (mm) dos ovócitos ± DP em cada estágio de desenvolvimento. Estágio N Tamanho médio ± DP (mm) Amplitude (mm) I 518 0,098 ± 0,033 0,025 – 0,293 II 82 0,206 ± 0,050 0,100 – 0,325 III 357 0,361 ± 0,116 0,130 – 0,748 IVA 51 0,640 ± 0,163 0,293 – 0,975 IVB 485 0,937 ± 0,189 0,163 – 1,528 V 83 0,963 ± 0,235 0,423 – 1,495 Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 39 - Tamanho médio dos ovócitos de D.plei ao longo dos 6 estágios. e e

c b a

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Fonte: A autora, 2016.

A partir da caracterização dos estágios dos ovócitos, foram determinados três estágios de desenvolvimento gonadal, sendo IMATURO (I), as gônadas com mais de 50% dos ovócitos entre os estágios I e II; EM MATURAÇÃO (II), aquelas que possuíam mais de 50% das células nos estágios III, IVA e IVB; MATURO (III), determinada pela presença do estágio V (Fig.10).

Figura 10 - Lâminas de gônadas de fêmeas de D.plei nos 3 estágios de desenvolvimento gonadal (IMATURO-I; EM MATURAÇÃO-II; MATURO III). I II III

Fonte: A autora, 2016.

Ocorreu diferença significativa das distribuições de tamanho dos ovócitos entre os três estágios estabelecidos (Tab.14). O estágio I possuiu moda na primeira classe de tamanho dos ovócitos (0,025 a 0,325 mm) e teve sua distribuição restrita as duas primeiras classes de tamanho, já os estágios II e III apresentaram distribuições mais amplas ocupando todas as classes de tamanho, a moda do estágio intermediário (II) ocupou a classe de 0,325 a 0,625 mm, e a da último estágio ocorreu em uma classe maior (0,925 a 1,225 mm) (Gráf.40). Quando analisamos a porcentagem dos tipos de ovócitos ao longo das classes de tamanho (Gráf.41), vimos que o percentual dos ovócitos I e II vão diminuindo a medida que a lula cresce, enquanto que o estágio IV(A e B) vai aumentando com o tamanho, indicando que novos ovócitos não são formados.

Tabela 14 - Resultado do teste de Kolmogorov Smirnov comparando a distribuição dos ovócitos nos três estágios micróscopicos. Estágios d p I x II 0,83 < 0,001 I x III 0,91 < 0,001 II x III 0,25 < 0,001 Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 40 - Distribuição de frequência de tamanho dos ovócitos ao longo de classes de tamanho, nos três estágios de desenvolvimento gonadal.

n=575

n=186

n=817

Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 41 - Porcentagem dos ovócitos em cada estágio ao longo das classes de tamanho das fêmeas de D.plei .

Fonte: A autora, 2016.

Com os estágios baseados na microscopia já estabelecidos, os estágios macroscópicos (A-IMATURO; B-EM MATURAÇÃO; C-MATURO) foram comparados com os microscópicos (I- IMATURO; II EM MATURAÇÃO; C-MATURO). A correspondência foi alta, maior que 90% para os imaturos e maturos, só apresentando baixa correspondência no estágio em maturação (somente 20%), devido o caráter transitório deste estágio (Tab.15). Ou seja, uma boa parte dos indivíduos considerados em maturação pela escala macroscópica já se encontravam maturos histologicamente.

Tabela 15 - Relação dos estágios de maturidade sexual macroscópicos com os microscópicos. Estágios Estágios N Porcentagem macroscópicos microscópicos I 19 90,48% A II 2 9,52% III 0 0,00% I 1 6,67% B II 3 20,00% III 11 73,33% I 0 0,00% C II 1 10,00% III 9 90,00% Fonte: A autora, 2016. 93

Com relação aos índices de maturidade (IM) e índices gonadossomáticos (IGS 1 e 2), na escala macroscópica foi verificada diferença significativa dos índices entre os estágios de maturação (A, B ,C) para o IM (F= 122,96; p=0,001) e IGS 1(F= 45,83; p<0,0001). Esta diferença também foi encontrada na escala microscópica (I, II e III), para os mesmos índices, IM (F= 71,31; p<0,0001) e IGS 1 (F=20,61; p<0,0001). Assim o único índice que não apresentou diferença entre os estágios foi o IGS 2, porém este não foi calculado para indivíduos imaturos, sendo os estágios imaturos (A e I), responsáveis pela diferença dos demais índices (Gráf.42, 43, 44). Comparando os índices em cada estágio de maturação nas duas escalas (macroscópica e microscópica) eles foram semelhantes, o único que mostrou diferença significativa foi o IGS 1 no estágio em maturação. Desta forma, o IM e o IGS 2 foram mais efetivos para detectar o grau de maturação (Tab 16). Apesar disto, podemos ver que, para os três índices, a escala microscópica foi mais consistente, no que diz respeito ao aumento do índice ao longo dos estágios de maturação (Gráf.43,43,44).

Gráfico 42 - Índice de maturidade (IM) de fêmeas de D.plei nas escalas macro e microscópica.

b b b b

a a

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Estágios macro e microscópicos em análises diferentes. Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 43 - Índice gonadossomáticos (IGS 1) de fêmeas D.plei nas escalas macro e microscópica.

b b b

a a

Legenda: Letras diferentes representam médias significativamente diferentes. Estágios macro e microscópicos em análises diferentes. Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 44 - Índice gonadossomáticos (IGS 2) de fêmeas de D.plei nas escalas macro e microscópica.

Fonte: A autora, 2016.

Tabela 16 - Resultado do teste t da diferença dos índices entre a escala macroscópica e microscópica em cada nível de maturidade. IM IGS 1 IGS 2 t p t p t p IMATURO (A e I) 0,14 0,89 0,87 0,39

EM MATURAÇÃO (B e II) 2,08 0,05 2,25 0,03 1,06 0,32

MATURO (C e III) 0,62 0,54 0,04 0,97 0,04 0,96 Fonte: A autora, 2016.

4.5.2.3 Tamanho de primeira maturação

Considerando o critério macroscópico, o tamanho médio de primeira maturação estimado pela equação foi de 126,2 mm para as fêmeas e 153,2 mm de comprimento do manto para os machos (Gráf. 45 e 46). Já considerando o critério microscópico, ou seja, o desenvolvimento gonadal, foi obtido um tamanho médio de primeira maturação inferior, de 109,9 mm para as fêmeas (Gráf. 47).

Gráfico 45 - Frequência de fêmeas de D.plei maturas (estágio C) por classe de comprimento do manto (mm). Fêmeas macroscópico 1.1

1.0

0.9

0.8

0.7

0.6

0.5

0.4

Porcentagem de lulas de Porcentagem 0.3

0.2

0.1

0.0 75 100 125 150 175 200 225 250 Comprimento do manto (mm)

Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 46 - Frequência de machos de D.plei maturas (estágio C) por classe de comprimento do manto (mm). Machos macroscópico 1.1

1.0

0.9

0.8

0.7

0.6

0.5

0.4

Porcentagem de lulas de Porcentagem 0.3

0.2

0.1

0.0 75 100 125 150 175 200 225 250 Comprimento do manto (mm)

Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 47 - Frequência de fêmeas de D.plei maturas (estágio III) por classe de comprimento do manto (mm). Fêmeas microscópico 1.1

1.0

0.9

0.8

0.7

0.6

0.5

0.4

Porcentagem de lulas de Porcentagem 0.3

0.2

0.1

0.0 40 60 80 100 120 140 160 180 Comprimento do manto (mm)

Fonte: A autora, 2016. 97

A primeira fêmea matura foi encontrada na classe de 65-75 mm, enquanto o primeiro macho no último estágio de maturidade (C) pertencia a classe de 95-105 mm. A primeira classe das fêmeas com 50 % de lulas maturas foi a de 105-115 mm, já a primeira classe a atingir mais de 50 % de machos maturos foi a de 95-105 mm, porém poucos machos maiores que 95 mm foram coletados (Gráf.48).Gráfico 48 - Frequência de ocorrência relativa (%) de D.plei nas classes de tamanho de fêmeas e machos de acordo com a maturidade sexual.

Gráfico 48 - Frequência de ocorrência relativa (%) de D.plei nas classes de tamanho de fêmeas e machos de acordo com a maturidade sexual.

1 4 12 11 12 6 6 6 6 4 3 1 2 0 2

4 9 15 20 10 13 5 1 1 3 3 2 2 3 0 1 1 1 0 2 0 1

Legenda: A. Fêmeas; B. Machos. A. Imaturos; B. Em maturação; C. Maturos. Número em cima das barras, número de lulas coletadas em cada classe de tamanho. Fonte: A autora, 2016. 98

4.5.3 Crescimento

4.5.3.1 Análise do gladius

No total foram obtidos 211 gladius de D.plei, que apresentaram forte correlação do seu comprimento com o do manto (Gráf.49). Por esta razão, para as demais relações, sempre será utilizado o comprimento do gladius. Os 31 gladii lidos variaram de 47,46 mm a 154,39 mm de comprimento. Em média 74,23 % do gladius foi lido, sendo que o comprimento total do gladius também apresentou forte correlação com o comprimento lido do mesmo (Gráf.50).

Gráfico 49 - Relação entre o comprimento do gladius e o comprimento do manto (n=211).

Fonte: A autora, 2016.

Gráfico 50 - Relação entre o comprimento do gladius lido e o comprimento total do gladius (n=31).

Fonte: A autora, 2016.

O número de incrementos por segmento variou de 5 a 38, com média de 17,7 incrementos por segmento. Como esperado foi observada uma forte relação positiva entre os incrementos do gladius e seu comprimento total, ou seja, quanto maior o animal, maior é a sua idade, sendo o modelo potencial aquele que obteve o melhor ajuste (Gráf.51). Quando separamos os sexos, a relação entre os incrementos do gladius e seu tamanho continua forte, porém foi melhor ajustada para os machos, com os mesmos apresentando um crescimento mais acelerado do que as fêmeas (Gráf.52).

Gráfico 51 - Relação entre o número de incrementos dos gladii e o comprimento do gladius lido (n=31).

Fonte: A autora, 2016.

100

Gráfico 52 - Relação entre o número incrementos dos gladii e o comprimento do gladius lido de fêmeas (n=15) e machos (n=12). Fêmeas Machos

Fonte: A autora, 2016.

Devido à leitura do gladius ser parcial, o cálculo da idade real das lulas é dificultado, porém podemos fazer uma estimativa da idade de D.plei na Baía de Guanabara, considerando que houve uma boa relação dos incrementos com o tamanho do gladius, e que os incrementos são diários. Considerando que a taxa de crescimento média foi de 0,57 mm/dia, e o tamanho médio de D.plei na baía é de 80 mm, a idade destes indivíduos seria de 140 dias, cerca de 4,5 meses. Quanto à taxa de crescimento (GINC´), a média geral foi de 0,57 mm/dia, variando de 0,38 a 0,78 mm/dia por indivíduo, não apresentando diferença significativa entre juvenis, machos e fêmeas (Gráfico 53)(KW=1,71; p=0,4260), nem entre anos (KW=1,90; p=0,3867)(Gráfico 54).

Gráfico 53 - Média do GINC´± DP de machos, fêmeas e juvenis.

Fonte: A autora, 2016. 101

Gráfico 54 - Média do GINC` ± DP em cada ano.

Fonte: A autora, 2016.

Considerando a taxa de crescimento em cada segmento do gladius, foi observada diferença significativa entre os mesmos (F=3,17; p=0,0006), com um considerável aumento do GINC´ médio a partir do segmento 8, apresentando a maior taxa no último segmento calculado(0,68 ± 0,18 mm/dia), este também sendo o mais recente. (Gráf.55).

Gráfico 55 - Média do GINC` ± DP em cada segmento do gladius.

mais recente

a mais antigo

ab b ab ab ab ab b ab b b b

Fonte: A autora, 2016.

102

4.5.3.2 Variação temporal do comprimento do manto

Quanto à variação temporal do tamanho, no caso entre as estações do outono e inverno, épocas do ano com as maiores abundâncias de D.plei (vide item 3.5.2), foi observado um pequeno deslocamento das modas entre os outonos e os invernos em cada um dos anos (Gráf.56). Em todos os outonos, a moda se localizou na classe de 25-35 mm, já nos invernos (2012 e 2014) a moda ficou na classe de 35-45 mm, com grande número de indivíduos capturados nesta classe também no ano de 2013 (Gráf.56). Com exceção do ano de 2011, nos demais anos, as maiores lulas também foram encontradas durante o inverno. A diferença entre as distribuições do outono e inverno só foi significativa no ano de 2013 (d=-0,27; p<0,001), possivelmente pelo maior número de indivíduos capturados neste ano. Quando analisamos a distribuição de tamanho dos outonos e invernos unificados (Gráf.57), foi observada diferença significativa entre as distribuições (d=-0,22; p<0,001), com o outono apresentando moda em 25-35 mm, e o inverno com sua moda deslocada para direita em 35-45 mm (Gráf.57).

103

Gráfico 56 - Distribuição de frequência absoluta do comprimento do manto de Doryteuthis plei na Baía de Guanabara nos outonos e invernos de cada ano.(Gráficos em escalas diferentes).

n=213 n=5

n=23 n=17

n=421 n=154

n=2 n=31

Fonte: A autora, 2016. 104

Gráfico 57 - Distribuição de frequência relativa ao longo das classes de tamanho do comprimento do manto de Doryteuthis plei na Baía de Guanabara no outono (n=659) e inverno (n=207) de todos os anos.

Fonte: A autora, 2016.

4.6 Discussão

4.6.1 Dieta de D.plei

Segundo LIPINSKI (1990) devido à rápida digestão dos cefalópodes, é comum encontrar um grande número de estômagos vazios. Isto é observado em diversos estudos realizados no Brasil, tanto para Doryteuthis plei (GASALLA et al., 2010; POSTUMA, 2015; RODRIGUES, 2007; VALENTIM et al., 2005) (Tab.17), quanto para outras lulas (SANTOS & HAIMOVICI,1997; SANTOS & HAIMOVICI, 1998; ZALESKY, 2010). No presente estudo, dos estômagos analisados, quase 70% possuíam conteúdo, sendo que a alta porcentagem de estômagos com alimento se manteve entre os anos e ao longo das classes de tamanho, nunca sendo menor que 50%. Assim a alta incidência de estômagos com conteúdo é um forte indicativo da utilização da Baía de Guanabara como local de alimentação da espécie.

105

Tabela 17 - Porcentagem de estômagos com conteúdo de D.plei na literatura.

Local % de estômagos Número de Trabalho com conteúdo estômagos analisados Baía de Guanabara 69,4 % 314 Presente estudo Enseadas em SC 41,4 % 247 MARTINS , 2002 Itaipu, RJ 29,5 % 633 VALENTIM et al., 2002 Plataforma SP 13,0 % 125 RODRIGUES, 2007 Sudeste brasileiro 12,0% 2200 GASALLA et al., 2010 Ilha de São Sebastião, SP 10,0 % 296 POSTUMA, 2015 Fonte: A autora, 2016.

A alta frequencia de ocorrência de estômagos com somente um item alimentar é amplamente relatada para os loliginídeos (ANDRIGUETTO FILHO, 1989; COSTA,1994; GUERRA & ROCHA, 1994; MARTINS, 2002; PIERCE et al.,1994b ;SAUER & LIPINSKI 1991; SANTOS & HAIMOVICI, 1998; ZALESKY,2010), sendo isto associado ao comportamento das lulas de seguir grandes cardumes de determinadas presas, assim maximizando o esforço de captura e gastando menos energia (COELHO et al.,1997; MARTINS, 2002). A dominância de Teleostei, na dieta de D.plei, também foi observada para outros estudos envolvendo a espécie (MARTINS, 2002; GASALLA et al., 2010; POSTUMA, 2015; RODRIGUES, 2007; VALENTIN et al., 2002), bem como para outras espécies de lulas (PETHYBRIDGE et al.,2012; PIERCE et al.,1994b; SANTOS & HAIMOVICI,1997; SANTOS & HAIMOVICI,1998). Apesar de cefalópodes geralmente serem predadores oportunistas (BOYLE & RODHOUSE, 2005), as lulas costeiras (Loliginidae) primeiramente se alimentam de peixes (COLL et al., 2013), o que possivelmente está relacionado a seu maior valor energético, visto que loliginídeos possuem altas taxas de crescimento e metabolismo e, para supri-las, necessitam de grande demanda energética (RODHOUSE & NIGMATULLIN,1996). No presente estudo ocorreu uma diferença sexual na preferência alimentar, com fêmeas se alimentando mais frequentemente de crustáceos e juvenis de peixes. Na literatura (BOYLE & RODHOUSE, 2005; MARTINS, 2002; MARTÍNEZ-BAENA et al., 2015; PIERCE et al., 1994b; SANTOS & HAIMOVICI, 1997) é reportada uma mudança ontogenética na dieta das lulas, com juvenis predando preferencialmente crustáceos, e com o aumento da idade e consequentemente do tamanho, os adultos predariam peixes e cefalópodes. Entretanto, para a Baía de Guanabara, não ocorreu diferença no tamanho das lulas predadoras de peixes e crustáceos. Isto pode ser 106

explicado pelo fato da baía também ser uma área de berçário para muitas espécies de peixes (CORRÊA & VIANNA, 2015; JABLONSKI, 2012; SILVA JUNIOR et al., 2013). Desta forma, ficam disponíveis, para as menores lulas, os peixes de pequeno porte, possibilitando a predação de D.plei sobre tais itens. Isto também explicaria a utilização da Baía de Guanabara como área de alimentação de juvenis de loliginídeos, pois eles conseguiriam se alimentar de uma proteína de melhor qualidade (peixes), quando comparada a de crustáceos (PIERCE et al.,1993), mesmo tendo pequeno tamanho, o que não seria possível em águas abertas. Desta forma, pequenas lulas predariam crustáceos apenas na ausência ou escassez de peixes pequenos (MARTINS, 2002). A diferença significativa do tamanho das lulas só foi verificada entre os indivíduos predadores de cefalópodes e os indivíduos menores, que continham areia no estômago, cuja presença sugere uma alimentação baseada na captura de macrofauna bentônica. Isto porque a presença de areia no estômago das menores lulas estaria relacionada a uma retenção no nicho da paralarva que, para os loliginídeos, fica próximo ao fundo (BOYLE & RODHOUSE, 2005) e que, devido ao seu menor tamanho, a natação ainda não é tão ativa, diminuindo a exploração de toda a coluna d`água. Quanto ao consumo de cefalópodes, ele está fortemente relacionado com o canibalismo, devido à identificação de bicos de D.plei nos estômagos da mesma espécie. O canibalismo ocorreu nas maiores lulas , como já observado por COLLINS & PIERCE (1996), sendo também relacionado à capacidade de lulas maiores de consumirem presas de um maior tamanho (BOYLE & RODHOUSE, 2005). O canibalismo é comum em Loliginidae e normalmente relacionado ao seu hábito alimentar voraz (IBÁNEZ & KEYL, 2010). Quanto à atividade alimentar, os juvenis se alimentaram com mais frequência na Baía de Guanabara, apresentando índices de atividade alimentar (IA) maiores que o de fêmeas e machos, bem como maior porcentagem de estômagos com alimento, assim como visto por RODRIGUES (2007) para D.plei, e por COSTA (1994), para D.sanpaulensis. Os loliginídeos juvenis e subadultos necessitam de uma maior demanda energética, devido à alocação de recursos para a formação dos órgãos sexuais (crescimento reprodutivo), bem como seu aumento de tamanho (crescimento somático) (RODHOUSE & NIGMATULLIN,1996). Os maiores índices alimentares também foram encontrados para as primeiras classes de tamanho, sendo que os valores de desvio-padrão foram maiores nas maiores classes, 107

demonstrando uma maior variabildiade na dieta das lulas maiores, ampliando o nicho trófico das lulas com o aumento do tamanho (BOYLE & RODHOUSE, 2005; VOVK, 1985). No estudo do hábito alimentar de lulas, a identificação de presas em nível específico é dificultada por alguns fatores como: fragmentação do alimento durante a ingestão pelo bico e rádula, rápida digestão, descarte de partes duras (rejeição seletiva) (BOYLE & RODHOUSE, 2005; HANLON & MESSENGER, 1996; PIERCE et al., 1994b; RODHOUSE & NIGMATULLIN, 1996). Assim, a identificação de suas presas é realizada por meio de estruturas mais rígidas retidas no conteúdo estomacal, pois dificilmente são encontrados indivíduos intactos ou semi-digeridos (RODHOUSE e NIGMATULLIN, 1996; RODRIGUES, 2007). Nos estômagos de D.plei analisados, isso não foi diferente. Os peixes (Teleostei) foram identificados pela presença de cristalinos, escamas e vértebras e devido, à ausência de otólitos, nenhum componente deste grupo foi identificado em nível específico. A ausência de otólitos pode estar associada à predação de peixes pequenos. Sendo assim, os otólitos ainda seriam frágeis e rapidamente digeridos pelas lulas. Outro fator relacionado à ausência de otólitos seria a rejeição seletiva, muito comum em loliginídeos (BOYLE & RODHOUSE, 2005). Uma técnica que está sendo amplamente aplicada a estudos de dieta alimentar de lulas é a análise de isótopos estáveis, utilizada para se entender a dinâmica das teias tróficas (PETERSON & FRY, 1987). Em especial do delta N15 , através do qual pode se definir o nível trófico do animal na teia alimentar. Estudos incluindo isótopos estáveis e modelagem, comprovam o alto grau de piscivoria em D.plei (CORBISIER et al., 2006; GASALLA, 2004; GASALLA et al., 2010; GASALLA & ROSSI-WONGTSCHOWSKI, 2004). Outros trabalhos, envolvendo avaliação isotópica com D.plei para a Baía de Guanabara (BISI et al.,2012; TEIXEIRA et al., 2015), apresentaram valores altos de delta N15, que indicam uma posição mais elevada na teia trófica, porém valores elevados deste isótopo também são associados a ambientes altamente poluídos (PETERSON & FRY, 1987) como é o caso da Baía de Guanabara. Desta forma este estudo, o primeiro sobre a avaliação da dieta de D.plei neste sistema estuarino, corrobora os dados obtidos anteriormente com isótopos estáveis, demostrando que os altos valores de delta N15 realmente estão relacionados a um maior nível trófico para D.plei neste sistema estuarino. Isso reforça a importância da baía como área de alimentação da espécie, em especial 108

para juvenis. Além de embasar a modelagem trófica que será feita para a Baía de Guanabara, dentro do PELD Guanabara, programa o qual este trabalho está inserido.

4.6.2 Reprodução

No presente estudo, grande parte das fêmeas (82%) e machos (80%) de Doryteuthis plei não estava matura sexualmente, ou seja, eram indivíduos subadultos. A maioria dos trabalhos com D.plei apresenta porcentagens inferiores a 50% de lulas subadultas (Tab.18), podendo isto estar relacionado ao tipo de coleta, que muitas vezes é realizada pela pesca comercial, que atua sobre a parcela adulta da população, bem como a região de coleta, visto que trabalhos realizados no estado do Rio de Janeiro possuíram maior porcentagem de subadultos, e os realizados no sul do país, mais especificamente Santa Catarina, relataram uma menor porção de subadultos (Tab.18). A transição da fase subadulta para adulta, ou seja, a maturação sexual das lulas é crítica do ponto de vista da biologia evolutiva como reprodutiva, pois o sucesso de um indivíduo determina a sua contribuição para a próxima geração, visto a condição semélpara destes organismos, associada ao curto ciclo de vida, sendo de extrema importância o entendimento dos processos que influenciam essa transição (ROBIN et al., 2014).

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Tabela 18 - Porcentagem de subadultos (fêmeas e machos não maturos) de D.plei encontrados na literatura. N N Coletado Profundidad Fêmeas Machos Fêmeas Macho pela e de coleta Local Trabalho subadultas subadultos s pesca (m) comercial

Baía de PRESENTE Guanabara, 82 % 80 % 77 99 NÃO 5 - 28 ESTUDO RJ POSTUMA Ilha de São & Sebastião, 31 % 18 % 1289 1062 SIM 5-30 GASALLA, SP 2014 Baía de MORAES, Guanabara, 68 % 84 % 113 127 NÃO 2-33 2013 RJ RODRIGUE Plataforma S & continental 44 % 48 % 654 862 SIM 30-150 GASALLA, RJ -SC 2008 Enseadas MARTINS & do Pântano 9 % 22 % 296 286 NÃO 6-15 PEREZ, Sul, SC 2007

Fonte: A autora, 2016.

Segundo SMITH et al.(2011) podemos dividir os fatores que influenciam a maturação sexual em dois grupos: os intrínsecos (idade, tamanho e estado nutricional das lulas) e extrínsecos (estação do ano, temperatura da água). Assim fatores como condições oceanográficas e disponibilidade alimentar influenciam o tempo de maturação das lulas (PECL et al., 2004a, PIERCE et al., 2005). A Baía de Guanabara não só se mostrou uma área importante para juvenis (vide item 3.5.4, Tab.3), mas também para subadultos de D.plei, diferentemente do encontrado por RODRIGUES (2007) para o sudeste brasileiro. Esta autora relatou uma diminuição do tamanho de D.plei e aumento da porcentagem de imaturos com o aumento da profundidade. Porém, as coletas foram realizadas a partir dos 30 metros de profundidade, assim não amostrando em áreas mais rasas, na plataforma interna, e em baías e enseadas, ambientes que podem ser um importante local de maturação para a espécie em questão. 110

MORENO et al. (2005) mostraram que indivíduos imaturos, expostos a condições ambientais favoráveis, no caso maior disponibilidade alimentar e águas mornas/quentes, crescem mais rápido e atingem o tamanho de maturação em menores tamanhos. Estas condições são mais facilmente encontradas em regiões litorâneas, como a Baía de Guanabara, visto que, quando comparamos o tamanho de maturação de fêmeas e machos de D.plei na baía, ambos os valores se encontram entre os menores registrados até o presente momento , sendo que o menor CM50 de D.plei também foi registrado em uma outra região costeira rasa, no sul do país (Tab.19).

Tabela 19 - CM50 de D.plei registrados na literatura. Local Profundidade CM50 CM50 Trabalho de coleta (m) fêmeas machos (mm) (mm)

Baía de 5-28 126,2 153,2 PRESENTE Guanabara, ESTUDO RJ Ilha de São 5-30 143,3 210,0 POSTUMA & Sebastião, SP GASALLA, 2014 Plataforma RJ- 30-150 139,0 160,0 RODRIGUES SC (verão) (verão) & GASALLA, 2008 155,0 (outono) 154,0 (inverno) Enseadas 6-15 97,1 146,8 MARTINS & Pântano do PEREZ, Sul, SC 2007 Itajaí, SC não 141,1 193,6 PEREZ et (desembarque) informada al.,2002

Fonte: A autora, 2016.

O tamanho de maturação em loliginídeos varia drasticamente, dependendo do local e época de coleta (PEREZ et al., 2002; RAYA et al.,1999; RODRIGUES & GASALLA, 2008). O tamanho de maturação também difere entre os sexos, normalmente com machos maturando em menores tamanhos do que fêmeas 111

(ROBIN et al., 2014), como relatado para Illex illecebrosus (RODHOUSE & HATFIELD,1990), Dosidicus gigas (LIU et al., 2013), e também para loliginídeos como D.sanpaulensis (BÁRON & RÉ, 2002; COSTA & FERNANDES, 1993; JUÁNICO, 1983). No caso de D.plei, o inverso é registrado, com fêmeas maturando em menores tamanhos do que os machos (MARTINS & PEREZ, 2007; PEREZ et al., 2002; POSTUMA & GASALLA, 2014; RODRIGUES & GASALLA, 2008). No entanto, o que também costuma ser relatado para a espécie (POSTUMA & GASALLA, 2014), bem como para outros loliginídeos (COELHO et al.,1994; GUERRA & ROCHA,1994; HANLON et al.,2002) é a ocorrência de machos maturando em tamanhos diferentes, com a maioria da população num determinado tamanho e uma parcela em tamanho menores, sendo estes indivíduos chamados de “sneaker males”. Esses machos formam diferentes linhas reprodutivas durante a desova, sendo esta uma estratégia que visa aumentar a taxa de fertilização (HIROHASHI & IWATA, 2013). Desta forma, na maioria dos estudos, acaba-se coletando a população de machos maiores, assim resultando em valores maiores de

CM50 para os machos quando comparados às fêmeas. Na Baía de Guanabara, a ocorrência de um menor CM50 para os machos, além de estar relacionada à melhor disponibilidade alimentar, sugere a existência, na população, de uma maior parcela "sneaker males". Na análise quantitativa da maturidade, ainda é utilizada uma grande variedade de índices (RODRIGUES, 2007). Segundo DURWARD et al.(1979), os índices morfométricos, ou seja, os que utilizam o comprimento ao invés do peso seriam mais precisos, pois o peso é uma medida mais variável durante a mensuração e que se altera mais facilmente na conservação da amostra. POSTUMA & GASALLA (2014) mostraram uma forte relação do peso do ovário e o tamanho da glândula nidamental, e do peso e tamanho do testículo para D.plei. No presente estudo, os índices morfométricos e os gonadossomáticos apresentaram as mesmas tendências, que serão discutidas adiante. Assim, para futuros estudos, recomenda- se a utilização dos índices morfométricos, por serem de mais fácil obtenção, apesar dos índices gonadossomáticos ainda serem mais utilizados na literatura (COLLINS et al., 1995; GUERRA & ROCHA, 1994; PEREZ et al., 2002; ROCHA & GUERRA, 1996; SMITH et al., 2011). No presente estudo, tanto os índices morfométricos (índices de maturidade), quanto os que envolviam o peso (índices gonadossomáticos) apresentaram maiores 112

valores para as fêmeas do que para os machos. As fêmeas apresentaram os maiores índices, como esperado e encontrado em outros trabalhos para D.plei ( MARTINS & PEREZ, 2007; MORAES, 2013; PEREZ et al.,2002; POSTUMA & GASALLA, 2014; RODRIGUES, 2007). Isto corrobora a ideia de “machos vazios”, pois suas gônadas são menores que a das fêmeas, sendo estas mais robustas, apresentando um alto investimento reprodutivo, sendo este um padrão para a família Loliginidae (PIERCE et al., 1994a). Ambos os índices (IM e IGS) diferiram entre os estágios macroscópicos, aumentando ao longo dos mesmos. Porém os índices dos estágios em maturação (B) e maturo (C) não apresentaram grande diferença entre si, possivelmente pelos indivíduos maturos capturados estarem no início desta fase, visto que o tamanho máximo das lulas capturadas foi inferior ao relatado na literatura (Tab.7). A relação do índice de maturidade (IM) com os estágios macroscópicos também pode ser vista temporalmente, com menores índices em estações com maior número de indivíduos no primeiro estágio (imaturos- A), sendo que o inverso também foi verificado. Temporalmente, os menores índices bem como o maior número de indivíduos imaturos foram encontrados nos outonos, sendo que o maior evento reprodutivo de D.plei ocorre no verão, em águas rasas e costeiras do sudeste brasileiro (MARTINS et al., 2014; PEREZ et al., 2002; PEREZ et al., 2005;). Assimcomo ocorre para outros loliginídeos tropicais, o verão é a estação onde a reprodução é mais intensa (LAPTIKHOVSKY et al.,2002). Assim a estação subsequente (outono) é a que registra maior número de imaturos, sendo o mesmo encontrado por RODRIGUES (2007) no sudeste brasileiro e MORAES (2013) para a Baía de Guanabara, em anos anteriores (2005-2007). Do ponto de vista reprodutivo, os estudos envolvendo D.plei acabam sendo restritos ao uso de índices gonadossomáticos (MARTINS & PEREZ, 2007; PEREZ et al., 2002; RODRIGUES, 2007). O presente estudo é o primeiro que caracterizou os estágios gonadais das fêmeas dessa espécie, sendo que a falta de informações sobre a evolução do ovócito e padrões reprodutivos existe para a maioria das famílias de lulas ( HOVING et al., 2014). O desenvolvimento do ovócito de D.plei, descrito neste trabalho, é semelhante ao encontrado para outros loliginídeos, sendo caracterizado por uma profunda penetração folicular no ovócito, além de crescimento e basofilia da célula ao longo do desenvolvimento (ARIZMENDI- RODRIGUEZ et al., 2012; 113

LAPTIKHOVSKY & ARKHIPKIN, 2001; MELO & SAUR,1999). A diferença significativa entre o tamanho dos ovócitos ao longo dos 5 de 6 estágios, além da diferença morfológica (presença de membrana) encontrada entre os estágios IVB e V, apesar do tamanho semelhante, corroboram a separação do desenvolvimento do ovócito em seis estágios propostos neste estudo. Quanto ao desenvolvimento dos ovócitos, a estratégia reprodutiva das fêmeas geralmente é dividida em dois grupos (sincrônica e assincrônica). A primeira é definida por um ovário onde todos os ovócitos, uma vez formados, crescem em harmonia, e a reposição de um estágio por um anterior não ocorre, sempre existindo um único estágio dominante. Já no ovário assincrônico, pelo menos dois grupos de ovócitos podem ser distinguidos de uma só vez: um grupo grande de ovócitos em um determinado estágio, e uma maior heterogeneidade de outros ovócitos nos demais estágios (NESIS, 2002; ROCHA et al., 2001;). Através desta definição, ROCHA et al.(2001) propuseram uma ampliação dos conceitos de semelparidade e iteroparidade, para desovantes únicos (ovário sincrônico) e múltiplos desovantes (ovário assincrônico), respectivamente. Analisando o desenvolvimento dos ovócitos de D.plei, o padrão sincrônico foi encontrado, somado à ausência de folículos pós ovulatórios, estes encontrados em outras lulas que são desovantes múltiplas (HERNÁNDEZ–MUNOZ et al., 2015). Nas fêmeas maturas, houve uma predominância de ovócitos maiores (tipo IV e V) com redução e, algumas vezes, ausência de ovócitos I e II, nas fêmeas maiores analisadas (140-160 mm CM), o que corrobora a inexistência de reposição de ovócitos . Isto indica o padrão semélparo dessa espécie, ou seja, ela pode ser considerada uma desovante única. Sobre os estágios de maturidade definidos pela escala macroscópica (baseada em tabelas) e microscópica (baseado na histologia), ocorreu uma boa relação entre os mesmos, com exceção do estágio “ em maturação”, como era esperado em virtude da natureza transicional do mesmo. Comparando tais escalas também com os índices morfométricos (IM) e gonadossomáticos (IGS), foi observada uma melhor relação de ambos os índices com a escala microscópica de maturidade. Desta forma, para futuros trabalhos, seria interessante a utilização de níveis de maturidade baseados nos valores dos índices de maturidade morfométricos, como realizados por COSTA (1994). Baseando-se nos dados do presente estudo, pode-se considerar fêmeas imaturas aquelas com IM < 1,00; em maturação aquelas com valores entre 1,00 e 2,5 e maturas com IM > 3. 114

4.6.3 Crescimento

Estudos mostraram que métodos indiretos, usando dados de frequência de comprimento, por exemplo, não são confiáveis o suficiente no estudo do crescimento de cefalópodes, em especial pelo fato desses organismos possuírem um alto grau de plasticidade individual do crescimento, e de indivíduos de mesmo tamanho apresentarem idades distintas (JACKSON et al., 2000). Desta forma, para acompanhar o crescimento do grupo, se faz necessário o uso de métodos diretos, apesar dos mesmos serem mais exigentes e com execução mais demorada (SIFNER, 2008). Para as lulas (Teuthida), devido à dificuldade em manter tais organismos em cativeiro (WELLS & CLARKE,1996), estudos sobre o crescimento se concentram no uso de estruturas rígidas, assim como ocorre para Teleostei, através dos otólitos (PANELLA,1971). As estruturas rígidas mais utilizadas na análise do crescimento de lulas são os estatólitos e o gladius (SIFNER, 2008). O primeiro é amplamente utilizado, pois além de gerar dados sobre as taxas de crescimento, com ele é possível o cálculo total da idade, visto que os anéis iniciais no período de pós larva são visíveis, diferentes do que ocorre com o gladius (JACKSON,1994b; PEREZ et al., 2006; ZALESKY, 2010). Porém, devido ao pequeno tamanho dos estatólitos de D.plei, média de 1,35 mm (BARCELOS & GASALLA, 2014), optou-se por utilizar o gladius. Segundo PEREZ et al.(2006), o gladius é uma ferramenta aplicável no estudo do crescimento de D.plei, e seus incrementos também são diários, apesar de sua leitura não ser possível na totalidade do gladius, além da estrutura ter sido utilizada no estudo do crescimento para outras espécies (BIZIKOV,1995; PEREZ & O´DOR, 2000; SCHROEDER & PEREZ, 2013; ZALESKY, 2010). O tamanho do gladius de D. plei, na Baía de Guanabara, apresentou forte correlação com o tamanho do manto (R²=0,99), maior do que encontrado por PEREZ et al.(2006) (R²= 0,76), também para D.plei. Segundo KRISTENSEN (1983), para loliginídeos, o tamanho do gladius é bem relacionado com o crescimento somático e pode fornecer uma mensuração de tamanho linear e mais precisa que o comprimento do manto. Da mesma forma que PEREZ et al (2006), não foi possível a leitura da totalidade do gladius no presente estudo. Essa restrição ocorre devido ao crescimento do ostracum, nas fases iniciais do ciclo de vida, correspondente à região posterior do 115

gladius (próximo as nadadeiras), ser “mascarado” pelo sobrecrescimento das camadas de quitina (HUGUES, 1998; ZALESKY, 2010). A porcentagem do gladius lido neste trabalho foi semelhante à encontrada para D.plei na literatura, sendo superior à encontrada para outras espécies (Tab. 20). Porém,estranhamente alguns trabalhos que utilizaram o gladius como ferramenta no estudo do crescimento não abordaram esta questão (BIZIKOV, 1995; SCHROEDER, 2009; SCHROEDER & PEREZ, 2013).

Tabela 20 - Legibilidade do gladius na literatura. LOCAL ESPÉCIE LEGIBILIDADE TRABALHO

Baía de Doryteuthis plei 74 % Presente estudo Guanabara, RJ.

Enseada de Lolliguncula brevis 38 % ZALESKY, 2010 Itapocoroy, SC.

Desembarque Doryteuthis plei 79 % PEREZ et al.,2006 pesqueiro, SC.

Cabo Frio, RJ ao SCHROEDER, Illex argentinus 57 % Chuí, SC. 2006

Fonte: A autora, 2016.

Devido à leitura do gladius ser parcial, o cálculo da idade das lulas é dificultado, porém podemos fazer uma estimativa da idade de D.plei na Baía de Guanabara, considerando que houve uma boa relação dos incrementos com o tamanho do gladius, e que os incrementos são diários (PEREZ et al., 2006). Os dados de idade média estimados corresponderam a aproximadamente 4,5 meses, sendo estes compatíveis com os encontrados na literatura, visto que as lulas (D.plei) na baía são, na maioria, juvenis e imaturas. Então esses indivíduos poderiam atingir esta idade, considerando que a espécie vive menos que um ano (PEREZ et al., 2002), mais especificamente 9 meses, 270 dias (AGUIAR et al.,2012; PEREZ et al., 2006). Além disto, o evento reprodutivo da espécie ocorre no verão (PEREZ et al., 2002) e a maioria dos indivíduos foi coletada durante os períodos de outono, sendo provenientes desta grande desova. O aumento do tamanho entre indivíduos do outono para o inverno também pode ser observada na análise das coortes do comprimento do manto. O crescimento de Doryteuthis plei seguiu o modelo potencial, que é encontrado para lulas, sendo associado a períodos de crescimento exponencial 116

(BOYLE & RODHOUSE, 2005; JACKSON et al., 2000; PEREZ et al., 2006), período vivenciado pelas lulas da Baía de Guanabara. Comparando o crescimento de machos e fêmeas, foi observada uma pequena diferença, com os primeiros crescendo em uma velocidade maior. Normalmente, machos apresentam um crescimento mais acelerado, pois a maturação sexual, que exige um maior investimento das fêmeas, acaba desacelerando o crescimento das mesmas (BOYLE & RODHOUSE, 2005; HUGUES, 1998; PEREZ et al., 2002;). Na Baía de Guanabara, esta diferença não foi tão evidenciada pelo fato da maioria dos indivíduos se encontrarem em início de maturação. Quanto à variação do crescimento ao longo do tempo, as maiores taxas foram encontradas nos últimos dias vividos por D.plei antes dos indivíduos serem coletados. Maiores taxas de crescimento são relacionadas a maiores taxas alimentares (BOYLE & HODHOUSE, 2005; PECL et al., 2004b) que, como visto neste estudo, ocorrem para a espécie na baía. Apesar da técnica do estudo do crescimento através do gladius apresentar algumas dificuldades como a visualização dos incrementos durante a leitura, além da identificação e preservação dos gladii durante a armazenagem e leitura, ela proporcionou dados de crescimento consistentes neste e em outros trabalhos (BIZIKOV, 1995; PEREZ et al., 2006; SCHROEDER, 2006; SCHROEDER & PEREZ, 2013; ZALESKY, 2010), se mostrando bastante útil no caso de D.plei na Baía de Guanabara, mesmo se tratando de uma população composta por indíviduos de pequeno tamanho. Isto porque, devido ao pequeno tamanhodo estatólito, sua análise é dificultada, o que inviabiliza o uso do mesmo em grande parte dos estudos. Trabalhos futuros devem tentar aperfeiçoar os modelos de crescimento baseados em tamanho, tendo sempre em vista o rápido crescimento dos cefalópodes e o crescimento não assintótico (JACKSON et al.,2000).

4.7 Conclusões

 A Baía de Guanabara é uma área de alimentação para D.plei, em especial para os juvenis, que apresentam os maiores índices de atividade alimentar.

 D.plei é predominantemente piscívora na região. Assim, indivíduos de menor tamanho, que normalmente se alimentam mais de crustáceos, conseguem 117

predar peixes, pois os mesmos estão disponíveis na baía em menores tamanhos.

 A maioria das fêmeas e machos de D.plei é subadulta, assim reforçando o papel de áreas litorâneas como a Baía de Guanabara, para maturação sexual da espécie.

 O CM50 de fêmeas (126,2 mm) e machos (153,2 mm) encontrados para a baía estão entre os menores encontrados na literatura, sendo que a maior taxa/frequência alimentar encontrada para Baía de Guanabara, demonstrada neste trabalho, faz com que os indivíduos maturem antes, em menores tamanhos.

 Os índices de maturidade e gonadossomáticos foram maiores para as fêmeas do que para os machos, como já relatado para outros loliginídeos.

 Este é o primeiro trabalho descrevendo a ovogênese de D.plei, que como para outras lulas, é caracterizada por uma profunda penetração folicular no ovócito. Essa análise reforça a ideia de que D.plei é uma lula semélpara, ou seja, desova uma única vez, devido ao ovário sincrônico e ausência de folículos pós ovulatórios.

 Machos apresentam crescimento mais acelerado do que as fêmeas, o que é relatado para diversos loliginídeos.

 Maiores taxas de crescimento foram encontradas nos últimos dias de vida antes da captura de D.plei, que provavelmente foram passados na Baía de Guanabara, refletindo a maior taxa de alimentação.

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CONSIDERAÇÕES FINAIS:

A Baía de Guanabara, apesar do precário estado ambiental atual, é uma região importante para as três espécies de loliginídeos estudadas neste trabalho, não só para Lolliguncula brevis, espécie tipicamente estuarina, mas para Doryteuthis sanpaulensis e Doryteuthis plei, importantes espécies comerciais no sudeste brasileiro. Tais loliginídeos utilizam este sistema estuarino como Habitat Juvenil Efetivo. Desta forma, grande parte de suas populações é composta por juvenis e subadultos, sendo que esta fase de vida normalmente não é abordada na maioria dos estudos. As lulas se concentram na região do Canal Central, área com maior influência oceânica. D.sanpaulensis apresentou as maiores abundâncias, associada a maior intrusão de águas frias na baía durante o período estudado, seguida por D.plei, e com menores abundâncias L.brevis que possivelmente possui maiores abundâncias em regiões mais internas. Doryteuthis plei utiliza a Baía de Guanabara como área de alimentação, em especial para juvenis, sendo predominantemente piscívora. Provavelmente D.sanpaulensis também utiliza a região para alimentação. Uma evidência é que o “b” da relação peso x comprimento para ambas as espécies é maior do que os relatados na literatura, indicando um melhor estado nutricional das lulas na baía. Para D.plei, os menores tamanhos de primeira maturação também está relacionado a uma maior taxa de alimentação destes indivíduos na região. Este trabalho foi o primeiro a descrever a ovogênese de D.plei, que corroborou o caráter de semelparidade da espécie, devido à presença do ovário sincrônico e a ausência de folículos pós ovulatórios. Quanto ao crescimento, as maiores taxas foram encontradas nos últimos dias de vida antes da captura de D.plei, indicando maior crescimento na Baía de Guanabara, que como falado anteriormente é área de alimentação da espécie. O deslocamento das classes de tamanho do outono para o inverno indica que as lulas da baía são provenientes da desova de verão. Futuros estudos deveriam avaliar o fluxo destas populações entre a baía e o ambiente costeiro, bem como avaliar a ocorrência de locais de desova e de concentração das paralarvas. Estudos de alimentação, reprodução e crescimento como os realizados para D.plei deveriam ser realizados também para 119

D.sanpaulensis e L. brevis, presentes na região. Por fim, estudos visando o efeito deletério da pesca de arrasto nas suas populações, que são compostas por indivíduos juvenis e imaturos dentro da baía são prioritários, levando-se em consideração o caráter semélparo das lulas e o seu curto ciclo de vida.

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134

APÊNDICE A - Teste pos-hoc TUKEY para ANOVA Bifatorial da diferença do comprimento do manto médio entre sexos e épocas do ano para as três espécies. Tukey HSD test; Doryteuthis plei ÉPOCA SEXO CM plei - Mean 1 2

16 INVERNO/14 F 46.4400 **** **** 15 INVERNO/14 M 50.3900 **** **** 10 OUTONO/13 F 50.8760 **** **** 9 OUTONO/13 M 51.2853 ****

13 PRIMAVERA/13 M 66.6750 **** **** 5 OUTONO/12 M 67.9740 **** **** 3 INVERNO/11 M 69.5600 **** **** 14 PRIMAVERA/13 F 74.0300 **** **** 8 INVERNO/12 F 74.2867 **** **** 12 INVERNO/13 F 83.4724 **** **** 2 OUTONO/11 F 85.9340 **** **** 1 OUTONO/11 M 88.2477 ****

6 OUTONO/12 F 97.2160 **** **** 4 INVERNO/11 F 105.0600 **** **** 11 INVERNO/13 M 110.9693 ****

7 INVERNO/12 M 114.2067 **** ****

Tukey HSD test; Lolliguncula brevis ÉPOCA SEXO CM - Mean 1 2 3 4 5

4 PRIMAVERA/11 M 23.63000 **** **** **** ****

16 INVERNO/13 M 24.83900 ****

8 INVERNO/12 M 27.92966 **** ****

14 OUTONO/13 M 29.66571 **** **** ****

15 INVERNO/13 F 30.09000 **** **** ****

18 PRIMAVERA/13 M 31.76000 **** **** ****

3 PRIMAVERA/11 F 34.58667 **** **** **** **** **** 10 PRIMAVERA/12 M 35.32333 **** **** **** **** **** 21 INVERNO/14 F 35.90000 **** **** **** **** **** 20 OUTONO/14 M 35.95000 **** **** **** **** **** 7 INVERNO/12 F 36.38667 **** ****

19 OUTONO/14 F 37.00000 **** **** **** **** **** 13 OUTONO/13 F 37.22333 **** **** **** **** **** 5 OUTONO/12 F 42.86500 **** **** **** ****

17 PRIMAVERA/13 F 43.98800 **** ****

9 PRIMAVERA/12 F 47.63538 ****

1 OUTONO/11 F 50.08000 **** **** **** ****

23 PRIMAVERA/14 F 52.48000 **** **** ****

135

11 VERÃO/12 F 53.10000 **** **** ****

Tukey HSD test; Doryteuthis sanpaulensis ÉPOCA SEXO CM - Mean 1 2 3 4 5 6

2 OUTONO/11 M 33.37778 **** ****

14 INVERNO/12 M 34.72255 ****

24 OUTONO/13 J 34.78000 **** **** **** ****

23 OUTONO/13 M 35.78211 ****

29 PRIMAVERA/13 M 36.43000 **** **** **** ****

1 OUTONO/11 F 38.98250 **** **** ****

17 PRIMAVERA/12 M 40.46500 **** **** **** **** **** **** 22 OUTONO/13 F 41.71571 **** **** ****

26 INVERNO/13 M 41.80108 **** **** ****

13 INVERNO/12 F 42.45187 **** **** ****

35 OUTONO/14 M 43.38333 **** **** **** **** **** **** 25 INVERNO/13 F 44.48464 **** **** ****

37 INVERNO/14 F 44.52000 **** **** **** ****

32 VERÃO/13 M 44.70200 **** **** **** ****

11 OUTONO/12 M 44.74509 **** ****

34 OUTONO/14 F 45.04250 **** **** **** **** ****

41 PRIMAVERA/14 M 45.83353 **** **** **** ****

38 INVERNO/14 M 48.84333 **** **** **** **** **** **** 10 OUTONO/12 F 49.64971 **** ****

4 PRIMAVERA/11 F 49.65000 **** **** **** **** ****

28 PRIMAVERA/13 F 50.77000 **** **** **** **** **** **** 5 PRIMAVERA/11 M 51.49800 **** **** **** **** **** **** 20 VERÃO/12 M 51.93875 **** ****

8 VERÃO/11 M 56.17804 **** ****

19 VERÃO/12 F 57.52576 **** ****

31 VERÃO/13 F 59.84562 **** **** ****

16 PRIMAVERA/12 F 61.55800 **** **** **** ****

7 VERÃO/11 F 68.00211 ****

40 PRIMAVERA/14 F 70.41556 **** ****

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APÊNDICE B - Descrição do protocolo utilizado em gônadas de fêmeas de D.plei para realização da análise histológica.

EMBLOCAMENTO CORTE HISTOLÓGICO COLORAÇÃO 1°- Desidratação de 5 mm da 1°- Corte do bloco em 1°-Água filtrada (5 segundos) gônada em concentrações micrótomo (5μm). 2°-Hematoxilina (15 minutos) crescentes de álcool (24 h em 2°- Os cortes são 3°-Água corrente (10 minutos) cada): colocados em água morna 4°- Eosina (10 minutos)  Álcool 80% Álcool 95% e pescados pelas lâminas. 5°-Água filtrada (5 segundos) 2°- Infiltração de resina (24 h em 3°-Secagem em superfície 6°-Secagem em superfície cada): aquecida (60°C). aquecida (60°C)  Solução 50% resina plástica + 50 % álcool 95%  Solução de resina plástica I  Solução de resina plástica II 3°-Emblocamento na resina: Gônada colocada na forminha com a resina plástica (15 ml) e endurecedor (1 ml)

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ANEXO - Escala macroscópica de maturidade (retirado de COSTA, 1994).

FÊMEAS MACHOS J (JUVENIS) Animal que não se pode sexar. A (IMATUROS) Ovário e glândulas Testículo membranoso, nidamentais (GN) muito pouco dilatado; órgão e pequenos, visíveis saco espermatofórico apenas sob lupa no visíveis apenas sob início do estádio. Ovário lupa, muito pequenos e (OV) apresenta-se sem espermatóforos. como um cordão fino, sem estrutura granulosa. OV E GN não sobressaem no peritônio e não ocultam outra víscera. No final do estágio, OV apresenta-se sob forma de lâmina. B (EM MATURAÇÃO) GN de médias á Testículo facilmente grandes. No início visível a olho nu. deste estádio, Poucos e pequenos distingue-se de (A) pelo espermatóforos no saco ovário dilatado com espermatofórico. estrutura granulosa. Ao final se difere de (C) pela cor opaca dos ovócitos, sendo que o ovário não chega a preencher toda a parte posterior da cavidade do manto. C (MATUROS) OV preenchendo Saco espermatofórico totalmente a cavidade repleto de posterior do manto.OV espermatóforos e ovidutos cheios de totalmente ovócitos translúcidos e desenvolvidos. de cor âmbar.GN túrgidas e rígidas. D (DESOVADOS) Fêmeas grandes com Poucos ou nenhum GN flácidas ou espermatóforo no saco reduzidas. OV e espermatofórico, mas ovidutos com poucos “detonados” ou ou sem ovos maturos, degenerados. mas com ovos imaturos e retos de tecido.