UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES
Variación espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces de la Laguna de Cube en la Reserva Ecológica Mache-Chindul, entre las épocas lluviosa y seca del 2019
Trabajo de titulación previo a la obtención del título de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales
AUTOR: Hualpa Vivanco Ronnie Mauricio TUTOR: MSc. Juan Francisco Rivadeneira Romero
Quito, 2020
DERECHOS DE AUTOR
Yo, Hualpa Vivanco Ronnie Mauricio, en calidad de autor y titular de los derechos morales y patrimoniales del trabajo de titulación “Variación espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces de la Laguna de Cube en la Reserva Ecológica Mache-Chindul, entre las épocas lluviosa y seca del 2019”, modalidad proyecto de grado, de conformidad con el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo a favor de la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos. Conservo a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la normativa citada.
Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior.
El autor declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su forma de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa y liberando a la Universidad de toda responsabilidad.
Firma: ______
Ronnie Mauricio Hualpa Vivanco
C.C.: 171999873-2
Dirección electrónica: [email protected]
ii
APROBACIÓN POR PARTE DEL TUTOR
Yo, Rivadeneira Romero Juan Francisco, en mi calidad de tutor del trabajo de titulación, modalidad: Proyecto de grado elaborado por HUALPA VIVANCO RONNIE MAURICIO cuyo título es: VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL DE LA COMPOSICIÓN Y ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE PECES DE LA LAGUNA DE CUBE EN LA RESERVA ECOLÓGICA MACHE-CHINDUL, ENTRE LAS ÉPOCAS LLUVIOSA Y SECA DEL 2019, previo a la obtención del Grado de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales; considero que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo sea habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad Central del Ecuador.
En la ciudad de Quito a los 12 días del mes de febrero del año 2020.
______
Firma
Juan Francisco Rivadeneira Romero, MSc.
DOCENTE TUTOR
C.C.: 171330017-4
iii
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN
El Tribunal constituido por: el MSc. Fidel Ernesto Rodríguez Galarza y el MSc. Carlos Enrique Carrera Reyes.
Luego de receptar la presentación escrita del trabajo de titulación previo a la obtención del título de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales presentado por el señor Hualpa Vivanco Ronnie Mauricio.
Con el título: Variación espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces de la Laguna de Cube en la Reserva Ecológica Mache- Chindul, entre las épocas lluviosa y seca del 2019
Emite el siguiente veredicto: Aprobado
Fecha: 13 de marzo del 2020
Para constancia de lo actuado firman:
Nombre Apellido Calificación Firma
Revisor 1 MSc. Fidel Ernesto Rodríguez Galarza ______
Revisor 2 MSc. Carlos Enrique Carrera Reyes ______
iv
DEDICATORIA
A mi madre Gina, gracias por tu infinito amor, por tu amistad, por tu ejemplo de fuerza, sacrificio y valentía, gracias por todas tus sonrisas y perdón por aquellas lágrimas, siempre has sido y serás el motor de mi vida.
A mi padre Mario, gracias por todo su trabajo y constancia, gracias por sus historias, que crearon en mí a una corta edad la ilusión de recorrer nuestro hermoso país y por qué no el mundo, gracias por enseñarme con el ejemplo la fuerza y nobleza de un buen hombre.
A mi hermano Fernando, mi más grande modelo a seguir, gracias por tus enseñanzas y por tu apoyo incondicional, gracias por ser el mejor de los hermanos, y discúlpame por no siempre serlo.
A mi hermanito Marlon, el hombre que más he amado.
A mi sobrina Doménica, mi pequeña señorita bienvenida a la familia.
Esto es por y para ustedes.
v
AGRADECIMIENTOS
A la Sección de Ictiología del Departamento de Ciencias de la Escuela Politécnica Nacional por permitir el desarrollo del presente trabajo de titulación, por aportar los recursos necesarios para su desarrollo y por brindar apertura a la formación de nuevos investigadores.
A la Universidad de Tulane de New Orleans, EE. UU., a la Fundación para la Conservación de los Andes Tropicales (FCAT) y a su Directora Ejecutiva la MSc. Margarita Baquero, por la iniciativa de implementar el proyecto del cual se deriva este estudio, así como por el trabajo de logística y financiamiento necesario para su desarrollo.
Al Dr. Ramiro Barriga, curador del departamento de Ictiología del Instituto de Ciencias Biológicas de la EPN, por apoyar mi vinculación al Departamento de Ictiología, siendo el autor material y principal gestor de los recursos necesarios para llevar a cabo la presente investigación.
Agradezco al MSc. Juan Francisco Rivadeneira Romero, tutor del presente estudio, por su apoyo y dirección durante todo el proceso de titulación.
Al Lic. Pablo Arguello, por todos sus consejos y enseñanzas durante la preparación y desarrollo de este trabajo, gracias por ser a más de un mentor un amigo.
A la Reserva Ecológica Mache-Chindul (REMACH), y a la comunidad de Cube, gracias por su arduo trabajo e interés por conservar el bello paisaje que los rodea.
A mis amigos y futuros colegas Santiago García, Antonio Borja, Geovanna Tapia, Sheyla Pastás, Erick Acosta, Roger Caiza, Carlos Parra y Bequer Suarez, por haberme acompañado durante todos estos años, por compartir tantas experiencias y sueños.
A Kely Granda, por su incondicional apoyo durante todas las etapas de este trabajo, por su inalcanzable responsabilidad, por sus sinceras críticas, por sus inagotables sonrisas y por todas las metas que compartimos.
vi
ÍNDICE GENERAL
pág.
DERECHOS DE AUTOR ...... II
APROBACIÓN POR PARTE DEL TUTOR ...... III
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN ...... IV
DEDICATORIA ...... V
AGRADECIMIENTOS...... VI
LISTA DE TABLAS ...... IX
LISTA DE FIGURAS ...... X
LISTA DE ANEXOS ...... XII
RESUMEN ...... XIII
ABSTRACT ...... XIV
INTRODUCCIÓN ...... 1
METODOLOGÍA ...... 7
ÁREA DE ESTUDIO...... 7 DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN ...... 11 METODOLOGÍA ...... 11 Fase de campo ...... 11 Fase de laboratorio ...... 13 Consideraciones éticas ...... 14
ANÁLISIS ESTADÍSTICOS ...... 14 PATRONES DE ABUNDANCIA ...... 14 Curvas de Acumulación de Especies ...... 14 Curvas de Rango-abundancia o de Whittaker ...... 14 Índice de Constancia (C)...... 15 ÍNDICES ECOLÓGICOS ...... 15
vii
Diversidad Alfa (α) – Índice de Shannon-Wiener Exponencial ...... 15 Dominancia – Índice De Simpson Inverso ...... 15 Diversidad Beta (Β) – Índice Similitud De Horn ...... 16 ESTRUCTURA FUNCIONAL DE LA COMUNIDAD ...... 16 Composición Trófica ...... 16 VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL ...... 16 Análisis De Ordenación NMDs (Escalamiento Multidimensional No Métrico) 16
RESULTADOS ...... 18
RESULTADOS GENERALES DE LA ICTIOFAUNA CAPTURADA ...... 18 Curva de acumulación de especies y representatividad del muestreo ...... 18 COMPOSICIÓN DE LA COMUNIDAD DE PECES ...... 19 ESTRUCTURA TAXONÓMICA DE LA COMUNIDAD DE PECES ...... 22 Índice De Constancia (C) ...... 26 ÍNDICES ECOLÓGICOS ...... 28 Índice De Shannon-Wiener Exponencial (H´ Exp) ...... 28 Índice De Simpson (1-D) Inverso ...... 29 Índice De Similitud De Horn ...... 30 ESTRUCTURA FUNCIONAL DE LA COMUNIDAD ...... 30 Composición trófica ...... 30 VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL ...... 32 Análisis De Ordenación NMDs (Escalamiento Multidimensional No Métrico)...... 32
DISCUSIÓN ...... 36
CONCLUSIONES ...... 46
RECOMENDACIONES ...... 48
LITERATURA CITADA ...... 49
ANEXOS ...... 61
viii
LISTA DE TABLAS
TABLA pág.
1. Descripción de las estaciones de muestreo (EM) localizadas en la Laguna de Cube...... 9
2. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 21
3. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante la época lluviosa del 2019 ...... 24
4. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante la época seca del 2019 ...... 25
5. Índice de Constancia de las especies registradas durante la época lluviosa del 2019 ...... 27
6. Índice de Constancia de las especies registradas durante la época seca del 2019 ... 27
7. Composición trófica de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 31
ix
LISTA DE FIGURAS
FIGURA pág.
1. Mapa de la Laguna de Cube y ubicación de las cinco estaciones de muestreo (EM). Elaborado en QGIS 2.18.2 ...... 10
2. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1 de la comunidad de peces registrada en las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 18
3. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1, muestreo en época lluviosa ...... 19
4. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1, muestreo en época seca . 19
5. Órdenes, familias y especies de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 20
6. Número de individuos de la comunidad de peces registrada en las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 22
7. Riqueza por nivel taxonómico de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 22
8. Curva de Rango-abundancia (frecuencias pi) de la comunidad de peces registrada en la laguna de cube durante las épocas lluviosa y seca del 2019. E) Eretmobrycon dahli; a) Andinoacara blombergi; pr) Poecilia reticulata; o) Oreochromis mossambicus; c) Chaetostoma aequinoctiale; pb) Pseudocurimata boehlkei; l) Lebiasina bimaculata; rq) Rhamdia quelen; ra) Rhoadsia altipinna ...... 26
9. Índice de Diversidad de Shannon (H´) exponencial de las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 28
10. Índice de Diversidad de Simpson (1-D) Inverso de las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 29
x
11. Cluster del Índice de Similitud de Horn de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 30
12. Composición trófica de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 32
13. Diagrama de Ordenación NMDs (basado en el Índice de Similitud de Horn) de los muestreos realizados durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 34
14. Diagrama de Ordenación NMDs (basado en el Índice de Similitud de Horn), de la composición de especies registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 ...... 35
xi
LISTA DE ANEXOS
ANEXO pág.
A. Permiso de investigación ...... 61
B. Guías de movilización de especies ...... 63
C. Registro fotográfico ...... 65
D. Especies ícticas registradas ...... 67
xii
TÍTULO: Variación espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces de la Laguna de Cube en la Reserva Ecológica Mache-Chindul, entre las épocas lluviosa y seca del 2019
Autor: Ronnie Mauricio Hualpa Vivanco
Tutor: MSc. Juan Francisco Rivadeneira Romero
RESUMEN
Durante los meses de mayo y noviembre del 2019 abarcando las épocas lluviosa y seca, se llevó a cabo un estudio sobre la variación espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces presente en la Laguna de Cube, Reserva Ecológica Mache-Chindul, Esmeraldas, Ecuador. Se realizaron dos evaluaciones durante cinco días cada una, combinando distintos artes de pesca: atarraya, trasmallo, red de mano, caña de pescar y anzuelos. Se obtuvieron 218 individuos, pertenecientes a siete familias y nueve especies. La estructura, de la comunidad íctica estuvo marcada por la dominancia de Eretmobrycon dahli y Andinoacara blombergi con 101 y 71 individuos respectivamente, lo que representó el 78.89 % de la abundancia total registrada. Los valores de diversidad y dominancia calculados por los Índices de Shannon exponencial y Simpson inverso muestran que la época seca estuvo marcada con la de mayor dominancia y diversidad de especies; sin embargo, no se registraron diferencias estadísticas al compararse con la época lluviosa. Se discuten las posibles causas que determinan el cambio espacial y temporal de la composición y estructura de la comunidad de peces.
PALABRAS CLAVE: LAGUNA DE CUBE, LAGUNA TROPICAL COSTERA,
COMPOSICIÓN, ESTRUCTURA, COMUNIDAD DE PECES, VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL
xiii
TITLE: Spatial and temporal variation of the composition and structure of the fish community of Laguna de Cube in the Mache-Chindul Ecological Reserve, between the rainy and dry seasons of 2019
Author: Ronnie Mauricio Hualpa Vivanco
Tutor: MSc. Juan Francisco Rivadeneira Romero
ABSTRACT
During the rainy and dry seasons (may - november 2019), the temporal and spatial variation of the composition and structure of the fish community at Laguna de Cube, belong to the Mache-Chindul Ecological Reserve, Esmeraldas-Ecuador, was studied. Two evaluations were made during five days, each one was done combining different fishing techniques such as: cast net, gill nets, hand fishing net, fishing rod and fish hooks. 218 individuals were taken, belonging to seven taxonomic families and nine species. The structure of the fish community was found to be dominated by Eretmobrycon dahli and Andinoacara blombergi with 101 and 71 individuals respectively, representing 78.89 % of the total registered abundance. The diversity and dominance values obtained using the exponential form of Shannon and Simpson indexes showed that the dry season registered the highest dominance and diversity. However, statistical differences of diversity and dominance between the dry and rainy seasons were not found. The possible reasons that could determine the spatial and temporal change in the composition and structure of the fish community were discussed.
KEY WORDS: LAGUNA DE CUBE, TROPICAL COASTAL LAGOONS, COMPOSITION, STRUCTURE, FISH COMMUNITY, SPATIAL AND TEMPORAL VARIATION
I CERTIFY that the above and foregoing is a true and correct translation of the original document in Spanish
Name Certified Translator: ID:
xiv
INTRODUCCIÓN
Los peces representan el grupo de vertebrados más antiguo y diverso del planeta, compuesto por alrededor de 35000 especies descritas hasta la fecha (Fricke 2019). Características como: poblaciones altamente numerosas, y múltiples adaptaciones ecológicas exitosas que han permanecido a través del tiempo, les ha permitido dispersarse y colonizar prácticamente cada hábitat acuático del planeta (Espinoza 2014 y Jiménez-Prado et al. 2015).
Las especies de peces de agua dulce, definidas por la UICN como aquellas que cumplen al menos una parte de su ciclo biológico en aguas dulces continentales o en estuarios salobres, actualmente se encuentran representadas por aproximadamente 15000 especies alrededor de todo el mundo (Jiménez-Prado et al. 2015 y Fricke 2019); pese a que exhiben una menor diversidad en relación a las demás especies de peces descritas, el hecho de que sus hábitats solo ocupen aproximadamente el 1% de la superficie del planeta, refleja el alto nivel de importancia que representan estos ecosistemas y por ende las especies que en ellos se desenvuelven (Maldonado-Ocampo et al. 2012).
La región neotropical del planeta resalta como la de mayor diversidad de peces continentales con 5160 especies descritas (Lehmann-Albornoz y Reis 2017), debido a varios fenómenos naturales como la estabilidad del clima, la orientación norte-sur de las cordilleras, la presencia de una extensa red fluvial con numerosas zonas de inundación, como resultado de múltiples procesos orogénicos (elevación abrupta de los Andes), además de una baja influencia de las glaciaciones sobre esta región (Barriga 2012 y Calvache 2017). Dichos fenómenos han ocasionado un fuerte impacto en la región noroccidental de Sudamérica, conocida como “El Chocó”; derivando en una composición de peces endémica con una riqueza limitada, en relación con la región oriental, pero con un patrón de distribución específico dentro de un área que favorece eventos repetitivos de varianza (Maldonado-Ocampo et al. 2012 y Argüello 2017).
En el Ecuador, los Bosques tropicales de la provincia de Esmeraldas forman parte de los límites suroccidentales de la Formación Biogeográfica del Chocó, conocida también como Chocó-Darién, misma que se extiende desde el sur de Panamá hasta la parte húmeda de la cuenca del Guayas, noroccidente del Ecuador, abarcando toda la Cuenca Pacífica del territorio colombiano (MAE 2013 y Calvache 2017). Esta eco-
1 región se caracteriza por ser la única selva lluviosa tropical continua en el Pacífico Suramericano, contando con una de las más altas tasas de pluviosidad del continente, llegando a alcanzar promedios anuales de 13600 mm a 14000 mm, con temperaturas promedio de 23 C, y una de las biotas de tierras bajas más ricas del mundo (MECN 2010, Albuja et al. 2012, Maldonado-Ocampo et al. 2012, Jiménez-Prado et al. 2015 y Rangel 2015). Estos factores ambientales, además de favorecer a la riqueza hídrica de las principales cuencas de la región, creando numerosos hábitats acuáticos propicios para el desarrollo de las comunidades bióticas, también indicen en la baja diversidad de peces en algunas zonas ictiohidrográficas, debido a un alto grado de dilución de los nutrientes en sus cuerpos de agua (Maldonado-Ocampo et al. 2012).
De acuerdo con Barriga (2012) e Intriago & Sánchez (2013), el Chocó ecuatoriano comprende tres zonas ictiohidrográficas, representadas por una cuenca respectivamente (a) Esmeraldas, (b) Santiago-Cayapas, y (c) Mira-Mataje; siendo cada una de ellas el producto de la interrelación de varios factores ecológicos, orográficos, hidrográficos, físicos, químicos y altitudinales (Anaguano-Yancha 2017).
La cuenca del río Esmeraldas posee un área de 21640 km² (Jiménez-Prado et al. 2015) de los cuales 11860 km² atraviesan las estribaciones occidentales de los Andes, donde se origina por las vertientes provenientes de los deshielos del Cayambe, Antisana, Sincholagua, Cotopaxi, Illinizas, Atacazo y Pichincha (Barriga 2012 y Calvache 2017). Posteriormente se agrupan formando importantes tributarios como el río Blanco y el río Guayabamba, Quinindé y Cole; recorren hacia el noroeste del país donde se unen dando origen al río Esmeraldas (Intriago & Sánchez 2013). Aguas abajo atraviesa la provincia y cantón del mismo nombre de sur a norte, hasta finalmente desembocar en el Océano Pacífico (Narváez & Vera 2007 y Calvache 2017).
Además de ser la cuenca hidrográfica de mayor superficie de la región norte del país, también cuenta con la mayor diversidad de peces (65 especies) (Jiménez-Prado et al. 2015). A diferencia de otras cuencas hidrográficas de la costa ecuatoriana como la de Santiago-Cayapas, en su desembocadura no forma un delta; por el contrario, se pueden apreciar pequeñas islas en medio del caudal como resultado de las fuertes descargas de sus tributarios, lo que ocasiona que la cuenca del río Esmeraldas, así como sus comunidades bióticas, no se vean influenciadas por la salinidad del Océano Pacífico (Barriga 2012 y Calvache 2017).
2
Debido a la gran extensión hidrográfica de la cuenca, la mayoría de sus afluentes que la drenan, atraviesan diversos valles e importantes centros poblados de la región sierra y costa del país, como Quito, Pedro Vicente Maldonado, Puerto Quito, Quinindé, por lo que históricamente han soportado numerosas perturbaciones de carácter antrópico (MAE 2010 y Nugra 2014). Entre los impactos más importantes destacan la minería indiscriminada, la sobreexplotación maderera, la ganadería y agricultura extensiva ilícita e industrial (banano y palma africana), el desvió y represa de cuerpos de agua para la construcción de centrales hidroeléctricas, la contaminación directa por aguas negras provenientes de descargas residuales urbanas e industriales, e incontables proyectos de apertura vial; que han ocasionado el deterioro de la cuenca y pérdida de importantes recursos naturales (MAE 2015, Maldonado-Ocampo et al. 2012 y Calvache 2017).
Dentro de la cuenca hidrográfica del río Esmeraldas, subcuenca del río Quinindé, se encuentra el humedal conocido como “Laguna de Cube”, un cuerpo de agua permanente, léntico profundo; ubicado en los Bosques de las Estribaciones Occidentales de la Cordillera Costera de Mache, dentro de la Reserva Ecológica Mache-Chindul (REMACH), Provincia de Esmeraldas (Robayo 2008, Haro 2018 y Tito 2018). Alrededor de este humedal se observa un paisaje natural y seminatural heterogéneo, cercado por colinas dentro de una amplia cuenca hidrográfica; provee de este recurso a varias poblaciones y áreas agropecuarias de los cantones Esmeraldas, Quinindé, Muisne, Atacames y Pedernales, presentando una importante hidrología para la región, así como una singular comunidad biótica exclusiva del Chocó (Villacís et al. 2018). Además, se caracteriza por ser es la única laguna continental dulceacuícola de la costa ecuatoriana ubicada en las cordilleras litorales a los 350 msnm (MAE 2005 y Gómez 2018).
Mediante la Resolución Ministerial No. 045 del ex Instituto Ecuatoriano Forestal y de Áreas Naturales y Vida Silvestre (INEFAN), publicada en el registro Oficial No. 29 el 19 de septiembre de 1996, y conforme a la legislación vigente regida por el Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE), la REMACH con una extensión de 119000 ha en un rango altitudinal que va desde los 200 hasta 800 msnm, forma parte de una de las 45 áreas protegidas que conforman el Patrimonio de Áreas Naturales del Estado (PANE), y en consecuente, constituye parte del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP) (MAE 2013 y Villacís et al. 2018). Además, debido a la importancia estratégica de su humedal, RAMSAR en el año 2002, declaró a la Laguna de Cube como un sitio
3 prioritario para la conservación, en el marco de tres obligaciones específicas: (a) mantener las condiciones ecológicas del cuerpo de agua, (b) promover el uso racional del humedal, (c) establecer zonas intangibles que aseguren su conservación (MAE 2005). Obligaciones que ha venido siendo ejecutadas por pobladores del lugar, tratándose de un grupo multicultural pertenecientes a la etnia Chachi, afro- esmeraldeños, colonos y mestizos, con el aval del Ministerio del Ambiente del Ecuador (GAD Quinindé 2015).
Las lagunas costeras son cuerpos de agua de volúmenes inestables, dependientes de los periodos de lluvias y sequías; presentan temperaturas elevadas, salinidades muy variables, fondos predominantemente fangosos y características de topografía y superficie muy irregulares (Roldán & Ramírez 2008). Al ser el resultado de la interrelación de varios ecosistemas acuáticos y terrestres, recogen y almacenan gran cantidad de materia orgánica y nutrientes que provienen de estas fuentes; lo que teóricamente les confieren una alta variabilidad ambiental, que a su vez se traduce en una alta productividad biológica, numerosos escenarios ambientales y una alta biodiversidad (Lara et al. 2008, López 2012 y Gómez 2018), por lo que son particularmente sensibles a las alteraciones de su ambiente, mismas que se ven en mayor grado reflejadas por las comunidades bióticas que hacen de estos ecosistemas su hogar temporal o permanente (Granado 2002 y López 2013).
El estudio de las comunidades de peces en lagunas, es una herramienta útil para conocer la dinámica dentro de estos cuerpos de agua, puesto que transforman la energía a través del consumo directo de productores primarios, detritos o través de la depredación, proveyendo a su vez energía a los niveles tróficos superiores (Montesinos-Gonzales 2009 y Zubiria et al. 2009), variando en su composición y abundancia relativa de acuerdo con las condiciones hidrológicas del ecosistema, consecuencia de las estaciones del año, la localidad dentro del ecosistema acuático y sus gradientes de salinidad (Stewart et al. 2002 y Anaguano-Yancha 2017).
La ictiofauna, dentro de un ecosistema lagunar se desarrolla dentro de un complejo sistema de procesos como el flujo de energía y nutrientes e interacciones como las de depredador–presa o la competencia, que los afectan y a su medio (Carrillo 2016). Estos ecosistemas pueden constituir importantes rutas de desplazamiento en las diferentes etapas del ciclo de vida de las especies de peces que las utilizan como áreas de vivienda,
4 reproducción, crianza o refugio, ya que representan una importante fuente de alimento debido a su alta productividad (Suárez 2016 y Anaguano-Yancha 2017).
Montesinos-Gonzales (2009), Ontiveros (2011) y López (2013), reconoce que los ensambles de peces, son en gran medida influenciados por las variables ecológicas del hábitat como el alcance de la luz dentro del espejo de agua, la temperatura, turbidez, corriente o densidad poblacional; por lo que perturbaciones como la disminución de la calidad del agua, pueden ser determinadas al caracterizar la estructura de los ensambles de peces (en distribución, alimentación, reproducción y de comportamiento (Aguirre-León et al. 2014). Además, según señala Granado (2002), no solo los factores ecológicos influyen en los cambios estructurales de las poblaciones de peces, sino también los caracteres anatómicos funcionales de cada especie, combinados con los mecanismos fisiológicos, ritmos diurnos y nocturnos y de actividad espacio– temporales (Machín 2012), lo que les permite una mejor utilización de los recursos disponibles a su alcance. Haciendo de las comunidades de peces buenos indicadores ecológicos para la descripción de un ecosistema acuático.
En el Ecuador el recurso íctico presenta una elevada importancia biológica, económica y social, sin embargo, se han realizado pocos estudios sobre la variación de la composición y estructura de las comunidades de peces en lagunas costeras tropicales; aquellos trabajos publicados en esta temática se han llevado a cabo principalmente en ecosistemas loticos (en movimiento), en la región andina y amazónica del país, entre ellos se pueden mencionar los de Stewart et al. (2002), Barriga (2012) y Anaguano- Yancha (2013 y 2017); otros trabajos fueron llevados a cabo en lagunas tropicales amazónicas como el trabajo de Valdiviezo et al. (2012); mientras que numerosas publicaciones se han realizado a nivel regional como las de Ramírez-Villarroel (1993), Bateman (1999), Zubiria et al. (2009), González-Sansón et al. (2016) y Torruco et al. (2018), realizado en la región. Estas investigaciones coinciden en que la estructuración trófica, espacial y temporal de las comunidades ícticas, proporcionan herramientas importantes para el entendimiento de la ecología de estos ecosistemas, contribuyendo a su vez con información útil para el desarrollo de planes de manejo de recursos y conservación.
A su vez, a nivel regional varios trabajos descriptivos se han realizado en la Laguna de Cube y sus cercanías, mismos que se han centrado en la caracterización morfológica, limnológica, social y económica de la laguna, como los de Gómez (2018), Haro (2018) 5 y Tito (2018), mostrando un alto grado de eutrofización actual, una extensión variable muy dependiente de la flora circundante, o a su vez los numerosos impactos negativos provenientes entre otros de la alta demanda turística de la zona (Robayo 2008); sin embargo, no se han efectuado descripciones ictiológicas que proporcionen información acerca de la relación entre la comunidad de peces con su medio.
La escasez de información sobre la ecología de peces en lagunas dulceacuícolas en la costa norte del país limita una comprensión detallada sobre las relaciones bióticas en ecosistemas lenticos del neotrópico, además de restringir el desarrollo de propuestas y planes de conservación de ecosistemas vulnerables y sus especies.
Por estos motivos, el presente trabajo de investigación busca determinar la composición y estructura de la comunidad de peces de la laguna de Cube, a fin de aportar una descripción de su estado ecológico. De esta manera se pretende generar un aporte científico que permita establecer bases para futuras investigaciones en el área, orientadas a establecer parámetros de conservación y un manejo sostenible del recurso hídrico e ictiológico. En este contexto, surge la siguiente pregunta que motiva la presente investigación: ¿Cuál es la variación espacial y temporal en la composición y estructura de la comunidad de peces de la Laguna de Cube ubicada en la Reserva Ecológica Mache-Chindul durante las épocas lluviosa y seca del 2019?
6
METODOLOGÍA
ÁREA DE ESTUDIO El estudio se realizó en cinco estaciones de muestreo ubicadas en la Laguna de Cube (ver Figura 1), humedal perteneciente a la subcuenca hidrográfica del río Quinindé, cuenca del río Esmeraldas, dentro de la Zona Ictiohidrográfica del Esmeraldas (Barriga 2012).
Geográficamente la Laguna de Cube, se localiza dentro de la zona de influencia occidental de la Reserva Ecológica Mache-Chindul (REMACH), Recinto la Laguna, parroquia Rosa Zárate, cantón Quinindé, provincia de Esmeraldas, en la zona norte de la Región Costera del Ecuador. Limita al norte, sur y este con el límite del área protegida y al oeste con una carretera de tercer orden, que permite el ingreso al cuerpo de agua.
Se trata de una laguna dulceacuícola continental permanente, ubicada en el límite suroriental de las estribaciones de la cordillera Mache-Chindul (Robayo 2008), clasificado por Albuja et al. (2012), dentro del piso Zoogeográfico Tropical Noroccidental, zona sur del corredor biogeográfico del Chocó (MAE 2013). Se encuentra en una amplia hondonada circundada por colinas de paisaje natural y seminatural heterogéneo, que incluye zonas de vida de bosque siempre verde piemontano, según Sierra (1999). La temperatura del área oscila entre 23 a 26 C, recibiendo una precipitación anual promedio de 2000 a 3000 mm; siendo los meses ecológicamente más secos de agosto a noviembre, y los más lluviosos de enero a mayo (MAE 2005, Gómez 2018).
El cuerpo de agua presenta una superficie total de 159.7 ha, con una profundidad media de 18.9 m; presenta dos tipos de ecosistemas, el léntico o zona inundada y el humedal o la zona inundable (Tito 2018). La zona inundada es constante durante todo el año, con una extensión de 34.6 ha, presentando tres subzonas: (a) litoral o borde con vegetación de raíz, predominando herbáceas y arbustos de hábitat semiacuático, (b) limnética o espejo de agua, con vegetación hidrofítica flotante, (c) profunda, perteneciente al fondo de la laguna. Por otro lado, la zona inundable o humedal corresponde a la llanura de inundación compuesta por pastizales, su extensión es variable desde el borde de inicio hasta el final, oscilando entre unos metros a varias
7 hectáreas (Haro 2018 y Robayo 2008). La vegetación presente en la laguna en general se caracteriza por una baja diversidad, pero con poblaciones altamente densas (Lemnaceae, Asteraceae y Araceae); por lo que aparentemente el espejo de agua aumenta o disminuye su área por la expansión o posible disminución de la vegetación (MAE 2005, Robayo 2008, MAE 2013 y Gómez 2018).
Las características y datos de ubicación geográfica de las cinco estaciones de muestreo se aprecian en la Tabla 1.
8
Tabla 1. Descripción de las estaciones de muestreo (EM) localizadas en la Laguna de Cube
Estación Coordenadas Altitud Extensión Número Descripción del Hábitat de Unidad de Muestreo Sexagesimales (msnm) muestral Personas (m) Latitud Longitud
Estación de muestreo próxima al afluente de la laguna, el cual se ha convertido en un pantano de difícil acceso. Litoral o borde EM1 0°23'19" N 79°38'52" W 333 200 3 con vegetación de raíz e hidrofítica flotante; no presenta sombra, con una profundidad media de 20 m.
Litoral o borde con vegetación de raíz e hidrofítica flotante; no EM2 0°23'29" N 79°38'51" W 331 200 3 presenta sombra, con una profundidad media de 18 m. Por detrás se extiende el humedal.
Litoral o borde con vegetación de raíz e hidrofítica flotante; no presenta sombra, con una profundidad media de 19 m. En esta EM3 0°23'19" N 79°38'29" W 327 200 3 estación de muestreo se ubica el muelle, construcción de madera que permite la entrada a la laguna desde la vía de acceso. Por detrás se extiende el humedal.
Litoral o borde con vegetación de raíz e hidrofítica flotante; no presenta sombra, con una profundidad media de 15 m. Esta zona de la laguna recibe una vertiente proveniente de las EM4 0°23'45" N 79°39'01" W 324 200 3 elevaciones encontradas al noreste de esta, destinadas para el cultivo y pastoreo de ganado bovino. Por detrás se extiende el humedal.
Efluente de la laguna, próximo a la zona de confluencia con el estero Colorado Turbio, de fondo lodoso, cubierto de EM5 0°24'05" N 79°38'50" W 320 200 3 vegetación; formado por el desfogue de las aguas de la laguna. Presenta una profundidad aproximada de 3 m.
9
Figura 1. Mapa de la Laguna de Cube y ubicación de las cinco estaciones de muestreo (EM). Elaborado en QGIS 2.18.2
10
DISEÑO DE LA INVESTIGACIÓN
Con la finalidad de describir la composición y estructura de la comunidad de peces presente en la Laguna de Cube, así como su relación con algunas variables ambientales, la presente investigación se desarrolló dentro de un marco observacional descriptivo de conjunto.
METODOLOGÍA
El presente trabajo recopiló datos de dos campañas de muestreo realizadas del 10 al 14 de mayo del 2019 y del 18 al 22 de noviembre del 2019, como parte del Proyecto “Caracterización Ictiológica de la Laguna de Cube en la Reserva Ecológica Mache- Chindul”, en convenio entre la Universidad de Tulane, New Orleans–Estados Unidos, y el Departamento de Biología de la Facultad de Ciencias de la Escuela Politécnica Nacional del Ecuador, bajo el Contrato Marco MAE-DNB-CM-2017-0068 (ver Anexo A) suscrito por el Ministerio del Ambiente del Ecuador a la Escuela Politécnica Nacional; y financiado por el Fondo para la Conservación de los Andes Tropicales (FCAT).
El área de estudio de acuerdo con Ulloa (1994), corresponde a una de las regiones más húmedas del planeta, manteniendo precipitaciones y temperaturas fuertes que varían poco durante todo el año; siendo los meses ecológicamente más secos de agosto a noviembre, y los más lluviosos de enero a mayo (MAE 2005). Tomando en cuenta este antecedente, se realizaron dos campañas de muestreo con la finalidad de cubrir la época lluviosa y seca del 2019.
La información de ambas evaluaciones se recolectó en fichas de campo, mismas que permitieron construir una base de datos para su posterior análisis.
Fase de campo
Para obtener los datos que permitieron determinar la diversidad íctica, se combinaron diferentes artes de pesca en las zonas limnética, litoral y efluente de la laguna. El afluente tuvo que ser excluido debido al desprendimiento de múltiples islotes del litoral, que han formado cercos naturales y zonas pantanosas aisladas, imposibilitando
11 el acceso a esta área. Se establecieron un total de cinco estaciones de muestreo (EM) abarcando la heterogeneidad de los ambientes acuáticos; cada estación fue muestreada durante un periodo de 24 horas, dentro del cual se empleó la siguiente metodología sugerida por Barriga (1983), Pérez-Hernández & Torres-Orozco (2000), Aranguien (2002), Bonilla et al. (2010) y Lambarri & Espinosa (2018):
1. Tres trasmallos de 50 m de largo por 1.5 m de alto, con ojo de malla de 2 cm, flotadores en el eje superior y plomos en el eje inferior. Sujetos a la vegetación del litoral, permanecieron activos durante 24 horas periodo durante el cual, fueron revisados en dos ocasiones. Los trasmallos entre las cinco estaciones aportaron un total de 120 horas efectivas de muestreo.
2. Una atarraya con un diámetro de 2.5 m y abertura de malla de 1 cm. Empleada en los márgenes (litoral) de cada estación, con la ayuda de una canoa se realizaron faenas de pesca de una hora. La atarraya entre las cinco estaciones aportó un total de cinco horas efectivas de muestreo.
3. Una red de mano de 30 x 20 cm; red de forma rectangular con un armazón de metal en la que se sujeta a una tela, dejando una bolsa en el centro. Se utilizó bajo la vegetación del litoral, realizando faenas de una hora por estación. La red entre las cinco estaciones aportó un total de cinco horas efectivas de muestreo.
4. Diez anzuelos No 7; distribuidos de manera equitativa dentro de cada estación. Permanecieron activos durante dos horas fijos al litoral por hilo nylon. Los anzuelos entre las cinco estaciones aportaron un total de 10 horas efectivas de muestreo.
5. Dos líneas de 20 anzuelos No 6-12 unidos por piola nylon. Permanecieron activas durante tres horas sujetas al litoral por un extremo y libre hacia la zona limnética por el otro. Las líneas entre las cinco estaciones aportaron un total de 15 horas efectivas de muestreo.
6. Dos cañas de pescar con anzuelos No 6-12; se realizaron faenas de una hora. Las cañas de pescar entre las cinco estaciones aportaron un total de cinco horas efectivas de muestreo.
Las capturas obtenidas mediante los diferentes artes de pesca se trataron como una sola muestra representativa en cada evaluación. El esfuerzo de muestreo empleado en 12 cada época sumó 160 horas, por lo que un total de 320 horas fueron invertidas durante la fase de campo del presente estudio.
Debido a la complejidad que presenta la identificación taxonómica in situ de la comunidad de peces, principalmente de aquellos pertenecientes al orden Characiformes, cuyas especies han estado en constante reclasificación (García-Melo et al. 2019), todos los individuos capturados durante ambas campañas de muestreo fueron colectados y trasladados al Laboratorio de Ictiología del Departamento de Biología de la Escuela Politécnica Nacional.
La fijación del material colectado se realizó inmediatamente luego de su captura según lo indican Barriga (1983) y Aranguien (2002), los peces se colocaron en solución de formol al 10 % la cual preserva la integridad de los tejidos. Posteriormente, cada individuo fue etiquetado y agrupado en lotes por estación de muestreo, y transportado al Laboratorio de Ictiología de la Escuela Politécnica Nacional en la ciudad de Quito- Ecuador. Las muestras fueron transportadas bajo las guías de movilización de especies No MAE-DPAE-020-2019 y No MAE-DPAE-041-2019 (ver Anexo B) otorgadas por el Ministerio del Ambiente - Dirección Provincial de Esmeraldas, en mayo y noviembre del 2019 respectivamente.
Fase de laboratorio
En el laboratorio una vez eliminado el exceso de formol mediante sucesivos lavados con agua, los individuos fueron fotografiados (ver Anexo D), pesados, identificados, etiquetados y conservados en una solución de etanol al 70 % (Barriga 1983). Posteriormente fueron depositados en la colección biológica de la Sección de Ictiología de la Escuela Politécnica Nacional para posteriores análisis.
Para determinar la composición de la ictiofauna se realizó la identificación taxonómica de todas las especies de peces colectadas. En la actualidad la guía de Jiménez-Prado et al. (2015), constituye una fuente práctica y didáctica para la identificación de las especies de peces de la vertiente noroccidental del Ecuador; por lo que, además de contar con esta guía y la asesoría de especialistas de la Sección de Ictiología de la EPN, se revisaron las publicaciones de Géry (1977), Barriga (2012), Maldonado-Ocampo et al. (2012), y Fricke (2019).
13
Consideraciones éticas
Todos los permisos de investigación para la colección de datos fueron tramitados previamente por parte de la Sección de Ictiología del Departamento de Biología de la Facultad de Ciencias de la Escuela Politécnica Nacional. Para el procedimiento del manejo de las muestras biológicas se tomaron en cuenta las consideraciones éticas presentes en la Guía del Canadian Council on Animal Care (2005) y la Asociación Americana de Medicina Veterinaria AVMA (Leary et al. 2013).
ANÁLISIS ESTADÍSTICOS
Una vez recopilada la información, se elaboró una tabla en el programa Microsoft Excel incorporando los datos de clasificación taxonómica, riqueza, abundancia y peso de las especies registradas durante el muestreo; así el análisis de los datos se ejecutó de la siguiente manera:
PATRONES DE ABUNDANCIA
Curvas de Acumulación de Especies
Se realizó una curva de acumulación “suavizada” con el fin de evaluar la incorporación de nuevas especies al inventario, relacionado al esfuerzo de muestreo. Se hizo uso además del estimador no paramétrico Chao 1, el cual, basado en abundancias utiliza algoritmos que emplean proporciones de especies raras, estimando un número de especies al considerar la relación entre el número de especies representadas por uno y dos individuos (singletons/doubletons) (Villareal et al. 2004, Colwel et al. 2013). Estas curvas fueron construidas con el software EstimateS versión 9.1.0.
Curvas de Rango-Abundancia o de Whittaker
Con el fin de comparar la dominancia o el recambio de especies entre las campañas muestreo, se realizaron curvas de rango-abundancia. El eje “x” por el cual se extiende la curva refleja la riqueza de especies (S), mientras que la pendiente sobre el eje “y” indica el grado de dominancia de estas (Barrientos et al. 2016). Las curvas de rango abundancia fueron construidas por medio del software GraphPad Prism 8.3.0 (538).
14
Índice de Constancia (C)
A fin de determinar la constancia de las especies registradas durante los muestreos llevados a cabo en las épocas lluviosa y seca, se calculó el índice de constancia; según el cual las especies presentes en más del 50 % de los muestreos se consideran como especies residentes, entre 25 y 50 % como accesorias y por debajo del 25 % de los muestreos se consideran como accidentales o raras (Ferreira 2007).
ÍNDICES ECOLÓGICOS
Los índices ecológicos fueron calculados como parámetros descriptivos de la relación entre las especies y su abundancia, con el fin de observar variaciones a nivel espacial y temporal en la estructura de los ensamblajes de especies (Moreno 2001, Scipioni et al. 2016 y Sifuentes 2017).
Diversidad alfa (α) – Índice de Shannon-Wiener Exponencial
El Índice de diversidad de Shannon modificado fue utilizado para estimar la diversidad de la ictiofauna registrada en cada estación de muestreo y entre las épocas evaluadas. Esta modificación cuantificará la diversidad de las comunidades ícticas en función de su número efectivo de especies (ENS), es decir de la proporción de individuos registrados de una comunidad (Jost & González-Oreja 2012). Ya que se desea comparar dos muestras relacionadas, para determinar si existió diferencia estadística entre los valores obtenidos por el índice Shannon en las épocas lluviosa y seca del 2019, se realizó una prueba de Wilcoxon (Segnini 2004), por medio del software BioEstat® 5.0.
Dominancia – Índice de Simpson Inverso
El Índice de Simpson en su forma 1-D inversa se constituye como un buen estimador de la diversidad, al capturar la varianza de la distribución de abundancias de las especies en base a muestras relativamente pequeñas (Jost & González-Oreja 2012, Marrugan 2013 y Morris et al. 2014). Ya que se desea comparar dos muestras relacionadas, para determinar si existió diferencia estadística entre los valores obtenidos por el índice
15
Simpson en las épocas lluviosa y seca del 2019, se realizó una prueba de Wilcoxon (Segnini 2004), por medio del software BioEstat® 5.0.
Diversidad beta (β) – Índice Similitud de Horn
La diversidad beta o recambio de especies entre comunidades, puede analizarse al medir la similitud entre ellas, mediante el Índice de Horn calculado en base a datos cuantitativos, que relaciona la riqueza de las especies compartidas con el tamaño de las muestras (Moreno 2001, Polo 2007 y 2008). Va acompañado de su respectiva grafica (Análisis Clúster), donde el eje de las “x” representa el conjunto de los muestreos realizados y el eje de las “y” define el nivel de similitud entre los muestreos de menor a mayor. Este análisis fue realizado por medio del software PastProgram®3.25.
ESTRUCTURA FUNCIONAL DE LA COMUNIDAD
Composición Trófica
En el presente estudio para el establecimiento de los gremios tróficos, se realizó una revisión bibliográfica de los trabajos de Laaz et al. (2009), Alexandre et al. (2010), Maldonado-Ocampo et al. (2012), Revelo & Laaz (2012), Jiménez-Prado et al. (2015) y Vásquez (2019), estudios basados en la identificación y cuantificación del contenido estomacal, en base a ellos se asignó una categoría trófica a cada especie.
VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL
Análisis de Ordenación NMDs (Escalamiento Multidimensional No Métrico)
Introducido por Shepard (1962) y Kruskal (1964). El propósito de este consiste en construir un diagrama de los muestreos realizado en un número de dimensiones especificado (en el presente trabajo se han utilizado dos dimensiones). Este análisis refleja, en función de las abundancias, el rango de similitud (teniendo en cuenta como criterio de separación el índice de Horn). Así, sí el muestreo número uno es más similar al muestreo número dos que al muestreo número tres, dicho muestreo uno estará situado más cerca en el mapa del muestreo dos que del tres (Clarke & Warwick 2001, 16
Moreno 2001). Debido a que el análisis NMDs solamente es de ordenación (López 2013), se realizó un análisis de similitud ANOSIM, un procedimiento no paramétrico análogo al análisis de varianza. La prueba contrasta la varianza de la similitud dentro y entre los grupos, obteniendo valores entre 0 y 1, alcanzando su valor máximo cuando todas las similitudes dentro de los grupos son mayores que las similitudes entre los grupos; mientras que, un valor cercano a 0 indica que no hay separación en la estructura entre los grupos (García 2012). Estos análisis fueron realizados por medio del software PastProgram®3.25.
Siguiendo el principio anterior del análisis NMDs, se obtuvo un diagrama basado en las abundancias de las especies registradas durante cada época, a fin de determinar cómo se agrupó el ensamble de especies durante ambas temporalidades (García 2012). Ya que se desea comparar dos muestras relacionadas, para determinar si existió diferencia estadística a nivel temporal entre las abundancias de las especies, se realizó una prueba de Wilcoxon (Segnini 2004), por medio del software BioEstat® 5.0.
Previo a cada prueba estadística para los análisis de ordenamiento y las comparaciones de los índices ecológicos se evaluaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza, usando la prueba de Shapiro-Wilks, debido al tamaño muestral menor a 50 datos (Segnini 2004).
17
RESULTADOS
RESULTADOS GENERALES DE LA ICTIOFAUNA CAPTURADA
Los resultados que se presentan a continuación corresponden a los peces capturados en la Laguna de Cube durante dos campañas de muestreo llevadas a cabo dentro de un mismo periodo hidrológico en las épocas lluviosa (mayo del 2019) y seca (noviembre del 2019), con un total de 10 días de trabajo, en cinco estaciones de muestreo.
Curva de acumulación de especies y representatividad del muestreo
De acuerdo con el estimador de riqueza no paramétrico Chao 1 (ver Figura 2), se evidencia que durante los muestreos llevados a cabo en la Laguna de Cube el número de especies observadas correspondieron al 100 % de las especies esperadas, es decir nueve especies.
14 12 10 Riqueza (obs) 8 IC 95% Límite 6 Inferior 4 IC 95% Límite Superior Número de Especies 2 Estimador Chao 1 0 0 1 2 3 4 5 Esfuerzo de Muestreo (Días)
Figura 2. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1 de la comunidad de peces registrada en las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019
En los muestreos llevados a cabo en las épocas seca (S=5) y lluviosa (S=7), de acuerdo con el estimador Chao 1 las especies observadas correspondieron al 100 % de la riqueza potencial presente en el área de estudio (ver Figura 3 y 4).
18
9 8 7 Riqueza (obs) 6 5 IC 95% Límite 4 Inferior 3 IC 95% Límite
2 Superior Número Número de Especies 1 Estimador Chao 1 0 -1 1 3 5 Esfuerzo de Muestreo (Días)
Figura 3. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1, muestreo en época lluviosa
10 9 8 Riqueza (obs) 7 6 5 IC 95% Límite 4 Inferior 3 IC 95% Límite
2 Superior Número de Especies 1 Estimador Chao 1 0 -1 1 3 5 Esfuerzo de Muestreo (Días)
Figura 4. Curva de acumulación de especies y estimador Chao 1, muestreo en época seca
COMPOSICIÓN DE LA COMUNIDAD DE PECES
Se registraron 218 individuos (abundancia total= n) y una biomasa total de 1510.65 gr, agrupados en nueve especies (riqueza específica= S), siete familias y cuatro órdenes (ver Figura 5).
Los órdenes más representativos fueron Characiformes con 107 individuos (49.01 %), seguido de los Cichliformes con 76 individuos (34.86 %); mientras que, el menos abundante fue Siluriformes con cinco individuos (2.29 %) (ver Tabla 2).
19
La familia más representativa fue Characidae con 103 individuos (47.24 %), y las menos abundantes Curimatidae, Lebiasinidae y Heptapteridae con dos individuos (0.91 %) cada una (ver Tabla 2).
Las especies más representativas fueron Eretmobrycon dahli (Román-Valencia 2000) con 101 individuos (46.33 %) y una biomasa de 485.47 g (32.14 %); seguida de Andinoacara blombergi (Wijkmark, Kullander & Barriga Salazar 2012) con 71 individuos (32.56 %) y una biomasa de 561.12 g (37.14 %); Poecilia reticulata (Peters 1859) se muestra menos representativa con 30 individuos (13.76 %) y una biomasa de 4.09 g (0.27 %); en tanto que las especies menos frecuentes fueron Oreochromis mossambicus (Peters 1852) con cinco individuos (2.29 %) y una biomasa de 250.23 g (16.56 %); Chaetostoma aequinoctiale (Pellegrin 1909) con tres individuos (1.37 %) y una biomasa de 58.53 g (3.87 %), Pseudocurimata boehlkei (Vari 1989), Lebiasina bimaculata (Valenciennes 1847), Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard 1824) y Rhoadsia altipinna (Fowler 1911) representadas por dos individuos (0.91 %) cada una, y una biomasa sumada de 151.22 g (10.01 %) (ver Tabla 2).
10 9
8 7
6 4 4
2 RIQUEZA
0 Órdenes Familias Especies
TAXONES
Figura 5. Órdenes, Familias y Especies de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019
20
Tabla 2. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante las épocas lluviosa y seca del 2019
Orden Familia Especie Individuos Individuos Total Biomasa Época Época (g) Lluviosa Seca Eretmobrycon 2 99 101 485.47 dahli Characidae Rhoadsia 2 - 2 2.78 altipinna Characiformes Pseudocurimata - 2 2 13.71 Curimatidae boehlkei Lebiasina - 2 2 129.24 Lebiasinidae bimaculata Andinoacara 6 65 71 561.12 blombergi Cichliformes Cichlidae Oreochromis - 5 5 250.23 mossambicus Poecilia - 30 30 4.09 Cyprinodontiformes Poeciliidae reticulata Chaetostoma 3 - 3 58.53 Loricariidae aequinoctiale Siluriformes Rhamdia 1 1 2 5.49 Heptapteridae quelen Total 14 204 218 1510.65
En el análisis de riqueza y abundancia espaciotemporal, el punto de muestreo EM5 (efluente de la laguna), presentó la mayor abundancia de individuos observados en el presente estudio, contando con 159 registros (72.93 %), de los cuales 151 pertenecieron a la época seca. Por el contrario, la menor abundancia fue registrada en la estación de muestreo EM4 con 11 individuos (5.04 %), no muy por debajo de la estación EM1 con 12 individuos (5.5 %) (ver Figura 6).
En la época lluviosa (n=14; S=5) (ver Tabla 2), el muestreo realizado en las estaciones EM3 y EM4 solo registró a la especie Andinoacara blombergi con dos (14.28 %) y cuatro (28.57 %) individuos respectivamente; las especies restantes: Chaetostoma aequinoctiale con tres individuos (21.42 %), Rhoadsia altipinna y Eretmobrycon dahli con dos individuos (14.28 %) cada uno, y Rhamdia quelen con un individuo (7.14 %), fueron todas registradas dentro de la estación EM5. Es importante tener en cuenta que durante esta evaluación las estaciones EM1 y EM2 no presentaron registros, por lo que no aportaron valores de riqueza y abundancia para dicho muestreo y en general (ver Figura 6).
21
Durante la época seca (n=204; S=7) (ver Tabla 2), la mayoría de las especies registradas fueron constantes en todas las estaciones de muestreo, sin embargo, Pseudocurimata boehlkei (Curimatidae, Characiformes) con dos individuos fue exclusiva de la estación de muestreo EM1; y Rhamdia quelen (Heptapteriade, Siluriformes) con un individuo fue registrado únicamente en el efluente de la laguna (EM5) (ver Figura 6).
151 EM5 8 7 EM 4 4 16 EM 3 2 EM 2 18 EM 1 12
Estaciones de Muestreo 0 20 40 60 80 100 120 140 160 Número de Individuos
ÉPOCA SECA ÉPOCA LLUVIOSA
Figura 6. Número de individuos de la comunidad de peces registrada en las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019
ESTRUCTURA TAXONÓMICA DE LA COMUNIDAD DE PECES
A nivel de órdenes, familias y especies, la estructura de la comunidad de peces presente en las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca no fue completamente similar (ver Figura 7).
4 Ordenes 3 6 Familias 4 Taxones 7 Especies 5
0 1 2 3 4 5 6 7 8 Riqueza
ÉPOCA SECA ÉPOCA LLUVIOSA
Figura 7. Riqueza por nivel taxonómico de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019
22
Durante la época lluviosa (ver Tabla 3), el orden Siluriformes (dos familias; dos especies) y el orden Characiformes (una familia; dos especies) se presentan como los más diversos; sin embargo, al registrar cada uno cuatro individuos fueron determinados como los menos abundantes. Mientras que, el orden de los Cichliformes (una familia; una especie) fue el menos diverso pero el más abundante al registrar seis individuos (42.85 %) de la familia Cichlidae durante este muestreo.
Durante la época seca (ver Tabla 4), el orden Characiformes (tres familias; tres especies) se posicionó como el más diverso y abundante al registrar 103 individuos, de los cuales 99 individuos (96.11 %) pertenecieron a la familia Characidae; seguido por el orden Cichliformes (dos familias; dos especies) con una abundancia total de 70 individuos, mayormente representado por 65 individuos (92.85 %) de la familia Cichlidae. Los órdenes Siluriformes y Cyprinodontiformes exhibieron la menor riqueza específica, contando con una familia y una especie respectivamente; sin embargo, la familia Poecillidae, perteneciente al orden Cyprinodontiformes se posiciona en el tercer puesto en cuanto al valor de abundancia, al registrar 30 individuos durante esta época.
Durante ambas épocas estudiadas, la familia Heptapteriade (Siluriformes) fue la menos abundante, al registrar un individuo en cada evaluación (ver Tabla 2).
A nivel de especies, durante la época lluviosa se registró una riqueza total de cinco especies, de las cuales, dos (40 %) pertenecen a la familia Characidae: Eretmobrycon dahli y Rhoadsia altipinna; las tres especies restantes se distribuyeron equitativamente entre las familias Cichlidae: Andinoacara blombergi, Loricariidae: Chaetostoma aequinoctiale, y Heptapteridae: Rhamdia quelen (ver Tabla 3).
23
Tabla 3. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante la época lluviosa del 2019
Estación Orden Familia Especie Nombre Individuos de Común Muestreo
EM1 - - - - 0
EM2 - - - - 0
EM3 Cichliformes Cichlidae Andinoacara blombergi Vieja 2
EM4 Cichliformes Cichlidae Andinoacara blombergi Vieja 4
Rhoadsia altipinna Sardina 2 Characiformes Characidae Eretmobrycon dahli Sardina 2 EM5 Loricariidae Chaetostoma aequinoctiale Guaña 3 Siluriformes Heptapteridae Rhamdia quelen Barbudo 1
Total, Época Lluviosa 14
La época seca presentó una composición similar de especies, registrando tres de las cinco ya colectadas en el anterior muestreo: Eretmobrycon dahli (Characidae), Andinoacara blombergi (Cichlidae) y Rhamdia quelen (Heptapteriade), además se adicionaron al inventario de especies cuatro nuevos registros: Pseudocurimata boehlkei y Lebiasina bimaculata (Characidae), Oreochromis mossambicus (Cichlidae) y Poecilia reticulata (Poeciliidae); aportando una riqueza total de siete especies para esta época (ver Tabla 4).
24
Tabla 4. Composición y estructura de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube, durante la época seca del 2019
Estación Orden Familia Especie Nombre Individuos de Común Muestreo
Tilapia Cichliformes Cichlidae Oreochromis mossambicus 1 plateada
Characidae Eretmobrycon dahli Sardina 8 EM1 Characiformes Curimatidae Pseudocurimata boehlkei Dica 2
Lebiasinidae Lebiasina bimaculata Huaija 1
Characiformes Characidae Eretmobrycon dahli Sardina 1 EM2 Cyprinodontiformes Poeciliidae Poecilia reticulata Guppy 17
Tilapia Oreochromis mossambicus 3 plateada Cichliformes Cichlidae EM3 Andinoacara blombergi Vieja 3
Cyprinodontiformes Poeciliidae Poecilia reticulata Guppy 10
Tilapia Oreochromis mossambicus 1 plateada Cichliformes Cichlidae Andinoacara blombergi Vieja 1 EM4 Characidae Eretmobrycon dahli Sardina 1 Characiformes Lebiasinidae Lebiasina bimaculata Huaija 1
Cyprinodontiformes Poeciliidae Poecilia reticulata Guppy 3
Cichliformes Cichlidae Andinoacara blombergi Vieja 61
Characiformes Characidae Eretmobrycon dahli Sardina 89 EM5
Siluriformes Heptapteridae Rhamdia quelen Barbudo 1
Total, Época Seca 204
De acuerdo con la curva de rango abundancia de especies en base a la frecuencia Pi, durante la época lluviosa (n=14; S5) se determinó como especie dominante a Andinoacara blombergi (pi=0.42), y como especies raras a Eretmobrycon dahli (pi=0.14), Rhoadsia altipinna (pi=0.14) y Rhamdia quelen (pi=0.07). La época seca (n=204; S=7) por el contrario, presenta una curva más pronunciada donde las especies más dominantes fueron Eretmobrycon dahli (pi=0.48) y Andinoacara blombergi (pi=0.31), mientras que, las especies raras registradas durante esta época fueron Oreochromis mossambicus (pi=0.02),
25
Pseudocurimata boehlkei (pi=0.009), Lebiasina bimaculata (pi=0.009), y Rhamdia quelen (pi=0.004) (ver Figura 8).
Figura 8. Curva de Rango-Abundancia (Frecuencias pi) de la comunidad de peces registrada en la Laguna de Cube durante las épocas lluviosa y seca del 2019. E) Eretmobrycon dahli; A) Andinoacara blombergi; Pr) Poecilia reticulata; O) Oreochromis mossambicus; C) Chaetostoma aequinoctiale; Pb) Pseudocurimata boehlkei; L) Lebiasina bimaculata; Rq) Rhamdia quelen; Ra) Rhoadsia altipinna
Índice de Constancia (C)
Según el índice de constancia, durante la época lluviosa se identificó una especie accesoria (20 %) y cuatro accidentales (80 %) (ver Tabla 5). En cuanto a la evaluación de la época seca, se identificaron cuatro especies residentes (57.14 %), una accesoria (14.28 %) y dos accidentales (28.57 %) (ver Tabla 6).
26
Tabla 5. Índice de constancia de las especies registradas durante la época lluviosa del 2019
Especie Muestreos en Índice de Interpretación los que Constancia aparece
Andinoacara blombergi 2 40 Accesoria
Rhoadsia altipinna 1 20 Accidentales
Eretmobrycon dahli 1 20 Accidentales
Chaetostoma 1 20 Accidentales aequinoctiale
Rhamdia quelen 1 20 Accidentales
Tabla 6. Índice de constancia de las especies registradas durante la época seca del 2019
Especie Muestreos en Índice de Interpretación los que Constancia aparece
Eretmobrycon dahli 4 80 Residente
Andinoacara blombergi 3 60 Residente
Oreochromis mossambicus 3 60 Residente
Poecilia reticulata 3 60 Residente
Lebiasina bimaculata 2 40 Accesoria
Pseudocurimata boehlkei 1 20 Accidental
Rhamdia quelen 1 20 Accidental
27
ÍNDICES ECOLÓGICOS
Índice de Shannon-Wiener Exponencial (H´ exp)
Con relación al índice de diversidad de Shannon (H´) (ver Figura 9), en la época seca los valores oscilaron entre H´=1.24 y H´= 4.37, el valor más alto se registró en la estación EM4 y el más bajo en EM2. En la época lluviosa el valor más alto (H´=3.75) se registró en la estación EM5 localizada en el efluente de la laguna, y el más bajo en las estaciones EM3 y EM4 (H´=1). Es importante tener en cuenta que durante la época lluviosa en las estaciones EM1 y EM2 no se obtuvieron registros de individuos, por lo que no aportaron valores al índice.
Al realizar una comparación entre las dos campañas de muestreo, se observó que, durante la época seca se registraron los valores más altos del índice de Shannon, señalando una mayor diversidad durante esta época de muestreo. Estos resultados fueron corroborados mediante el análisis de la prueba de Wilcoxon (Test= 3; p-valor= 0.0.5); el cual, indicó que si existió diferencia estadística entre los valores obtenidos por Shannon en las cinco estaciones de muestreo durante ambas evaluaciones.
5 4,37 4 3,75 3
2,67 2,51 Bits 2 2,04 1,24 1 1 1
0 0 1 2 3 4 5 Estaciones de Muestreo (EM)
Shannon-H Exp E. Lluviosa Shannon-H Exp E. Seca
Figura 9. Índice de diversidad de Shannon (H´) Exponencial de las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019
28
Índice de Simpson (1-D) Inverso
Además, de la diversidad de Shannon, también fue calculado el índice de dominancia de Simpson (1-D) inverso. Durante la época seca, el valor más alto registrado por este índice (34.84 unidades) fue obtenido en la estación de muestreo EM2, el resto de las estaciones presentaron valores oscilantes entre 2.27 y 4.31 unidades. En la época lluviosa, solo la estación de muestreo EM5, localizada en el efluente de la laguna, registró un valor calculado por este índice (2.26 unidades) (ver Figura 10), debido a la ausencia de registros en las estaciones EM1 y EM2 y al registro de una única especie en las estaciones EM3 y EM4 durante dicha evaluación.
Al realizar una comparación entre las dos campañas de muestreo, se observó que, durante la época seca se registraron los valores más altos del índice Simpson, señalando una mayor dominancia de especies durante dicha evaluación. Estos resultados fueron corroborados mediante el análisis de la prueba de Wilcoxon (Test= 0; p-valor= 0.05); el cual, indicó que no existió diferencia estadística entre los valores obtenidos por Simpson en las cinco estaciones de muestreo durante ambas evaluaciones.
35 34,84 30 25 20
Bits 15 10 4,03 4,31 5 3,53 2,27 2,26 0 0 1 2 3 4 5 Estaciones de Muestreo (EM)
Simpson 1-D Invers E. Lluviosa Simpson 1-D Invers E. Seca
Figura 10. Índice de diversidad de Simpson (1-D) Inverso de las cinco estaciones de muestreo evaluadas durante las épocas lluviosa y seca del 2019
29
Índice de Similitud de Horn
La composición de especies, analizada a nivel temporal, por medio del índice de similitud de Horn, evidenció un nivel medio de similitud (0.61) entre las épocas evaluadas (ver Figura 11).
Figura 11. Cluster del Índice de Similitud de Horn de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019
ESTRUCTURA FUNCIONAL DE LA COMUNIDAD
Composición Trófica
Se registraron cuatro gremios tróficos de acuerdo con Laaz et al. (2009), Alexandre et al. (2010), Maldonado-Ocampo et al. (2012), Revelo y Laaz (2012), Jiménez-Prado et al. (2015), Vásquez (2019): Omnívoros (O), Omnívoros e Invertívoros (OI), Omnívoros con tendencia a entomofagia (OE) y Detritívoros, insectívoros u omnívoros (DIO); cuyas abundancias variaron en relación con la época de muestreo (ver Tabla 7).
30
Tabla 7. Composición trófica de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019 Especie Número de Grupo Fuente Individuos Trófico
Época Época Lluviosa Seca
Maldonado-Ocampo et al. Eretmobrycon dahli 2 99 OE (2012)
Andinoacara blombergi 6 65 OI Vásquez (2019)
Poecilia reticulata - 30 O Alexandre et al. (2010)
Oreochromis - 5 O Jiménez-Prado et. al (2015) mossambicus
Pseudocurimata boehlkei - 2 O Revelo y Laaz (2012)
Lebiasina bimaculata - 2 O Jiménez-Prado et. al (2015)
Rhamdia quelen 1 1 O Jiménez-Prado et. al (2015)
Chaetostoma 3 - DIO Jiménez-Prado et. al (2015) aequinoctiale
Rhoadsia altipinna 2 - O Laaz et al. (2009)
O: Omnívoros; OI: Omnívoros e Invertívoros; OE: Omnívoros con tendencia a entomofagia; DIO: Detritívoros, insectívoros u omnívoros.
Los Omnívoros fue el grupo dominante en ambas evaluaciones alcanzando el 71.42 % y 40 % de la composición trófica durante la época seca y lluviosa respectivamente; mientras que, el grupo Detritívoros, insectívoros u omnívoros solo fue registrado durante la época lluviosa (ver Figura 12).
31
Figura 12. Composición trófica de la comunidad de peces registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019
VARIACIÓN ESPACIAL Y TEMPORAL
Análisis de Ordenación NMDs (Escalamiento Multidimensional No Métrico)
La matriz obtenida mediante el análisis de ordenación NMDs (Stress= 0.36) (ver Figura 13), refleja que durante la época seca las cinco estaciones de muestreo presentan un alto grado de similitud entre sí, por lo que se agruparon cerca unas a las otras. Por su parte, durante la época lluviosa, a excepción de las estaciones EM3 y EM4, que casi se solaparon entre sí, las estaciones de muestreo se dispersaron ampliamente dentro del diagrama, mostrando diferencias en la similitud que presenta cada muestreo en dicha época.
En cuanto a la variación entre las épocas evaluadas, se observa que las estaciones EM1 y EM2 de la época lluviosa, presentan un rango de similitud más cercano a las estaciones EM5 y EM4 de la época seca; mientras que la estación EM5 de la época lluviosa, presentó mayor similitud con la estación EM1 de la época seca. Es importante recordar que, durante la evaluación de la época lluviosa, las estaciones de muestreo EM1 y EM2 no presentaron registros de peces, por lo que no aportaron con valores
32 de abundancia que les permitieran agruparse cercanas a otras estaciones, dentro del diagrama.
Estos resultados fueron corroborados mediante el análisis de similitud ANOSIM (R= 0.18; p-valor= 0.05), según el cual, en función de las abundancias, no existió diferencia estadística entre los muestreos durante y entre las épocas evaluadas.
Por su parte, el análisis de ordenación NMDs de los taxones (ver Figura 14), refleja cómo se agruparon, de acuerdo con un rango de similitud entre sus abundancias, las especies que caracterizaron cada una de las épocas evaluadas. A la derecha del diagrama, cercanas entre sí, se agruparon las especies que caracterizaron a la época lluviosa (Chaetostoma aequinoctiale y Rhoadsia altipinna); mientras que, hacia la izquierda, aquellas que caracterizaron a la época seca (Pseudocurimata boehlkei, Lebiasina bimaculata, Poecilia reticulata y Oreochromis mossambicus. En el centro del diagrama se agruparon las especies compartidas entre ambos muestreos; sin embargo, debido a la diferencia de abundancias entre las épocas, Eretmobrycon dahli (Lluviosa=2; Seca=99) y Andinoacara blombergi (Lluviosa=6; Seca=65), se vieron mucho más representados durante la época seca, por lo que se dispersaron hacia la izquierda del diagrama.
Estos resultados fueron corroborados mediante el análisis del Test de Wilcoxon (Test=6; p-valor=0.05), según el cual, existieron diferencias estadísticas entre las abundancias de los taxones durante ambas evaluaciones.
33
Figura 13. Diagrama de ordenación NMDs (basado en el Índice de Similitud de Horn) de los muestreos realizados durante las épocas lluviosa y seca del 2019
34
Figura 14. Diagrama de ordenación NMDs (basado en el Índice de Similitud de Horn), de la composición de especies registrada durante las épocas lluviosa y seca del 2019
35
DISCUSIÓN
Debido a que el tamaño de las muestras obtenidas fue desiguales, se utilizó una curva de acumulación de especies, la cual fue comparada con la curva generada por el estimador Chao 1, que de acuerdo con Moreno (2001) es una herramienta útil para determinar si las muestras obtenidas durante la fase de campo fueron representativas a la realidad y deducir si son comparables. Los resultados manifiestan que, si bien durante ambos muestreos la curva de acumulación no alcanzó aún su asíntota sugiriendo la existencia de nuevas especies que no fueron registradas en este lapso, el estimador Chao 1 reflejó que se alcanzó el 100 % de las especies estimadas para las épocas lluviosa y seca respectivamente. De acuerdo con Villarreal et al. (2004), en estudios de fauna es necesario un porcentaje de al menos 85 % para considerarlo viable, por lo que, fue posible utilizar los datos recopilados durante la fase de campo y realizar comparaciones de riqueza y abundancia de la comunidad de peces en el cuerpo de agua estudiado (Colwel et al. 2013).
Durante el presente estudio se registró un total de nueve especies de las 65 reportadas para la cuenca del río Esmeraldas por Jiménez-Prado et al. (2015), representando el 13.84 % de la ictiofauna de dicha cuenca. Del total de especies registradas cinco se capturaron durante la época lluviosa, aumentando a siete durante la época seca. El ensamblaje de la comunidad de peces hallado concuerda con los diferentes estudios e inventarios ícticos de la región noroccidental del Ecuador y en ecosistemas tropicales, donde existe una gran representatividad y abundancia de peces principalmente del orden Characiformes (Barriga 2012, Maldonado-Ocampo et al. 2012, Nugra 2014, Jiménez-Prado et al. 2015).
La estructura de la comunidad íctica a nivel de órdenes estuvo dominada por los Characiformes representando el 44.44 % de las especies capturadas y el 49.01 % de la abundancia total de individuos. Este orden se encuentra representado por especies generalistas que forman grandes cardúmenes, pudiendo habitar un mismo tipo de ambiente en una distribución vertical diferente, con una amplia gama de preferencias alimentarias (Guisande et al. 2012, Lozano 2008, Nelson 2006 y Román-Valencia et al. 2013). Sus altas poblaciones puede ser atribuidas, de acuerdo a López (2013), al alto grado de diversidad geométrica que exhibe la morfología de sus especies, el número y
36 disposición de los dientes, la estructura de la mandíbula, huesos operculares complejos y vejiga natatoria dividida en dos, conectada al tubo digestivo que a manera de un órgano respiratorio les permite aprovechar el oxígeno atmosférico; de esta forma pueden desplazarse, colonizar y sobrevivir en ambientes muy variados (Buckup 2004 y Castro-Roa 2006).
El segundo orden más representativo fue el de los Cichliformes, acogiendo al 22.22 % de las especies capturadas y el 34.86 % de la abundancia total de individuos. De acuerdo con los resultados obtenidos por Bateman (1999) y Zubiria et al. 2009), las especies de este orden tienen un efecto de competencia y depredación sobre el recurso y otras especies dentro de un área, lo que les permite una gran distribución y mantener poblaciones en constante crecimiento.
El orden de los Cyprinodontiformes, con una sola especie se constituyó como uno de los menos representativos en cuanto a riqueza con el 11.11 %; sin embargo, fue catalogada como el tercer orden más representativo en cuanto a la abundancia total e individuos, presentando el 13.76 % de los registros. De acuerdo con lo descrito por Ortega-Lara (2004) y Maldonado-Ocampo et al. (2012), este orden habita cuerpos de agua con abundante vegetación acuática y terrestre, fondos arenosos y fangosos con gran acumulación de material vegetal, prefiriendo áreas tranquilas sin corriente; lo que explica su abundancia dentro de la laguna entre y bajo la vegetación, manteniéndose ausente en la zona del efluente (EM5).
El orden Siluriformes a pesar de ser un taxón muy diverso con una alta gama de morfotipos, que les permite colonizar diferentes ambientes y explotar diversas fuentes alimentarias, según lo reportan Provenzano (2011), Barriga (2012) y Lujan & Armbruster (2012); fue registrado como el orden menos abundante aportando el 2.29 % de los registros. Este orden obtuvo una mayor representatividad de especies (40 %) e individuos (28.57 %) durante la época lluviosa, siendo registrado únicamente en la zona del efluente de la laguna (EM5) durante ambas evaluaciones. Este resultado puede atribuirse a las adaptaciones anatómicas que presentan las especies capturadas de este orden, útiles en cuerpos de agua menos profundos, con sustratos rocosos o arenosos, corrientes rápidas y aguas bien oxigenadas; características más presentes de un cuerpo de agua en movimiento (Provenzano 2011 y Barriga 2012).
37
De las siete familias encontradas, Characidae y Cichlidae con el 47.24 % y 34.86 % respectivamente, fueron registradas como las más representativas en cuanto a la abundancia total de individuos; lo que concuerda con lo mencionado por Maldonado- Ocampo et al. (2008), quienes mencionan que estas familias son unas de las más representativas en la región, logrando desplazarse y desarrollarse en los diferentes ambientes ofertados por estos ecosistemas.
La familia Heptapteridae fue la menos representativa, abarcando el 7.14 % de la abundancia total de la época lluviosa y el 0.49 % de la seca. Según los estudios de Oliveira et al. (2010) y Maldonado-Ocampo et al. (2012), las especies de esta familia prefieren cuerpos de agua someros de corrientes fuertes, aguas transparentes y semiturbias, fondos rocosos y arenosos cubiertos de material vegetal en descomposición; para ello, cuentan con adaptaciones morfológicas como aletas pectorales fuertes cubiertas de espinas, que les permiten adherirse a rocas y troncos (Casatti & Castro 2006 y López 2013). Lo que concuerda con el hábitat encontrado con forme se adentra al efluente de la laguna, y se extiende a su vez hacia el estero Colorado Turbio.
La estructura, de la comunidad íctica estuvo marcada por la dominancia de dos especies que son Eretmobrycon dahli y Andinoacara blombergi. Estas dos especies comprendieron 172 de los 218 individuos que registro la comunidad de peces, de los cuales 101 corresponden a E. dahli y 71 a A. blombergi, lo que representó el 78.89 % de la abundancia total.
Eretmobrycon dahli con el 46.33 % de los individuos capturados representó el taxón más abundante durante este estudio; hecho que se puede relacionar a su comportamiento gregario, tolerancia a aguas contaminadas y alta plasticidad alimentaria (Román- Valencia et al. 2013, Maldonado-Ocampo et al. 2012 y Jiménez-Prado et al. 2015). Es importante resaltar que, a pesar de ser la especie más abundante en la época seca (catalogada como residente), durante la época lluviosa fue una de las especies raras (catalogada como accidental). Este patrón según Ramírez (1993) y Zubiria et al. (2009), es común en especies residentes en las lagunas costeras tropicales de gran tamaño, donde ocasionalmente penetran esteros desplazándose entre los cuerpos de agua. Adicionalmente, también se registró como una especie omnívora, aunque con tendencia a la entomofagia de acuerdo con lo reportado por Maldonado-Ocampo et al.
38
(2012), por lo que la oferta alimentaria no parece ser el factor limitante en la distribución y abundancia de la especie.
La segunda especie más representativa durante este estudio fue Andinoacara blombergi con el 32.56 % de los individuos registrados, la numerosa población de este pez de acuerdo con Escanta (2018), es atribuida a su tolerancia a varios rangos de calidad de agua, siendo el principal condicionante de su desarrollo la temperatura. Por su parte Musilová et al. (2015), menciona que el estado de la condición de sus poblaciones se ve determinado por el oxígeno disponible en el medio, además de una relación directamente proporcional entre la cobertura vegetal y la disponibilidad de alimento, que en mayor proporción origina mayor crecimiento y frecuencia de esta especie. Las características del hábitat propicias para el desarrollo de A. blombergi estuvieron mucho más marcadas en la estación EM5, localizada en el efluente de la laguna; siendo precisamente la zona donde fue mucho más representativa, en comparación con las otras estaciones en ambas épocas muestreadas.
Poecilia reticulata con el 13.76 % del total de individuos, se posiciona como la tercera especie más representativa durante este estudio. Pese a no ser registrada durante la evaluación de la época lluviosa, durante la época seca fue catalogada como una de las especies residentes. De acuerdo con Maldonado-Ocampo et al. (2012), presenta un comportamiento gregario, con preferencia por aguas de poca corriente o estancadas, con gran disponibilidad de materia vegetal y sustrato fangoso; condiciones encontradas a lo largo de litoral de la laguna y en todos los sectores del humedal, precisamente donde fue registrada en abundancia. Adicionalmente fue catalogada por Alexandre et al. (2010), como omnívora, con una preferencia por larvas de mosquitos; por lo que, de acuerdo con el mismo autor, la disponibilidad de alimento no restringiría su distribución más que las condiciones específicas del medio.
Las especies residentes de acuerdo con Ferreira (2007), presentan adaptaciones morfológicas, fisiológicas y conductuales diferentes, lo que les permite aprovechar distintos hábitats dentro de un mismo cuerpo de agua.
Rhoadsia altipinna, Eretmobrycon dahli, Chaetostoma aequinoctiale y Rhamdia quelen, debido su presencia en las diferentes estaciones de muestreo se catalogaron como accidentales durante la época lluviosa; mientras que, en la época seca Oreochromis mossambicus fue catalogada como residente, Lebiasina bimaculata como accesoria, Pseudocurimata boehlkei
39 y Rhamdia quelen como accidentales. Este patrón de frecuencia sumado al de abundancia de cada especie entre los muestreos según Ramírez (1993) y Zubiria et al. (2009), es común en las lagunas costeras tropicales de gran tamaño, las cuales son utilizadas por diferentes especies de peces como zonas de alimentación, protección y crianza, siendo escasas aquellas especies que se reproducen o completan su siclo de vida dentro de estos ecosistemas, por lo que no son muy frecuentes en el tiempo a lo largo del cuerpo de agua. Dicho patrón dependería de las condiciones propias de cada una de las especies, como por ejemplo migraciones reproductivas, hábitos diurnos o nocturnos, estados de madurez, abundancias bajas, e incluso a que algunas especies solo se registran en hábitats con características muy particulares, como abundantes raíces en el litoral, vegetación sumergida, temperaturas óptimas y sustratos específicos (Maldonado-Ocampo et al. 2005 y López 2013).
La estructura de la comunidad de peces presente en las cinco estaciones de muestreo durante la época lluviosa mostró una baja representatividad especies, siendo Andinoacara blombergi la más abundante, pero registrada únicamente en las estaciones EM3 y EM4. Este resultado podría afianzar lo mencionado por Baetman (1999) y Zubiria et al. (2009), quienes afirman que los cíclidos presentan un marcado efecto de competencia y depredación sobre los recursos alimenticios y otras especies, lo que conlleva a su dominancia en los cuerpos de agua y al desplazamiento de otras especies.
Por su parte, en la estación EM5 se registraron a Rhoadsia altipinna, Eretmobrycon dahli, Chaetostoma aequinoctiale y Rhamdia quelen. La preferencia por las especies hacia el efluente de la laguna se puede explicar de acuerdo a Reinoso et al. (2007) y López (2013), debido a la variedad de microhábitats que oferta; donde se aprecia una disminución en la profundidad con forme se adentra a la zona de confluencia con el estero Colorado Turbio, aumento de la sombra provista por el bosque de ribera, ambiente lotico, dominancia de sustratos rocosos, arenosos y lodosos, cubiertos por abundante vegetación y troncos en descomposición. Por lo que especies como C. aequinoctiale y R. quelen se restringen a esta estación, donde gracias a sus adaptaciones anatómicas y fisiológicas, de acuerdo con Provenzano (2011) y Barriga (2012), pueden aprovechar los recursos encontrados en este tipo de hábitat. La distribución y abundancia de estas especies estarían determinadas principalmente por el recurso alimenticio (Zuniga- Upegui et al. 2005, Richardson et al. 2010, Maldonado-Ocampo et al. 2012).
40
La estructura de la comunidad de peces presente en las cinco estaciones de muestreo durante la época seca reflejó una mayor diversidad y abundancia de especies. Estos resultados según lo reportan Yáñez-Arancibia (1976), Bateman (1999), Zubiria et al. (2009), Torruco et al. (2018), pueden ser atribuidos a la estacionalidad a la que se sujetan estos ecosistemas.
La baja tasa de precipitación en la región durante el mes de noviembre (MAE 2005 y Tito 2018), pudo provocar la disminución del volumen de agua en la laguna, y a su vez la reducción del tamaño del humedal, limitando los escenarios o microhábitats para el desplazamiento y desarrollo de la ictiofauna (Reinoso et al. 2007, Roldán & Ramírez 2008 y López 2013). Este proceso impulsaría la formación de un embalse, donde los peces se ven desplazados al espejo de agua de la laguna, incrementando la probabilidad de capturar una mayor proporción de especies.
Las estaciones EM1, EM2, EM3 y EM4 presentaron una composición de especies similar registrando a Andinoacara blombergi, Oreochromis mossambicus, Eretmobrycon dahli, Lebiasina bimaculata y Poecilia reticulata; mientras que Pseudocurimata boehlkei fue exclusiva de EM1. La dominancia de charácidos y cíclidos dentro de la Laguna de Cube como ya se mencionó con anterioridad, se explicada gracias a las adaptaciones morfológicas y fisiológicas que presentan estas especies, lo que les permite un amplio rango de distribución, siendo las condiciones ambientales como la temperatura y la cobertura vegetal sus principales limitantes (Maldonado-Ocampo et al. 2012, Jiménez-Prado et al. 2015, Musilová et al. 2015, Gonzáles et al. 2016 y Escanta 2018), lo que explica su baja densidad en relación a la estación EM5.
Existieron especies que solo fueron registradas durante el muestreo de la época seca como: Oreochromis mossambicus, Lebiasina bimaculata, Poecilia reticulata y Pseudocurimata boehlkei. La presencia o ausencia de estas especies puede ser atribuida a los cambios del medio dependientes de la temporalidad, así como al estadio de desarrollo de los individuos, según lo reporta Jiménez-Prado et al. (2015).
O. mossambicus presenta un cambio en la dieta, siendo una especie carnívora durante su estadio juvenil y cambiando a omnívora al alcanzar su madures (Pérez et al. 2004 y Jiménez-Prado et al. 2015); por su parte L. bimaculata, con una preferencia por hábitats de aguas estancadas, humedales y pozas, con refugios en el litoral, puede realizar pequeñas migraciones durante la época de lluvias (Jiménez-Prado et al. 2015). Estas
41 características les permitirían un mayor rango de distribución vertical y horizontal, además de la búsqueda de nuevos hábitats a colonizar. Por lo que durante la época lluviosa pudieron estar restringidos a la zona del humedal donde no fue posible el acceso, siendo excluidas de los muestreos.
Los índices de diversidad y dominancia de Shannon-Wiener y Simpson han sido tradicionalmente los más utilizados en estudios ecológicos de la fauna íctica en la región neotropical (Zubiria et al. 2009, Castillo-Rivera et al. 2011, López 2013, Aguirre- León et al. 2014 y Torruco et al. 2018); sin embargo, estas medidas no suelen ser compatibles con las reglas de inferencia que utilizan los biólogos, conduciendo a validar en varias ocasiones conclusiones erróneas. Con este antecedente, Jost (2012), propone transformar los valores de riqueza a una escala lineal, a fin de puedan ser comparados calculando del número equivalente de especies, siendo la forma exponencial e inversa de estos índices la medida de diversidad más adecuada, y la única que pondera a todas las especies según su importancia relativa.
En base a lo anteriormente descrito, según el índice de diversidad de Shannon exponencial, durante la época lluviosa la mayor diversidad se registró en la estación EM5; resultado que puede atribuirse al hecho de que esta zona ofertó un mayor número de microhábitats (hojarasca, troncos, rocas, arena y lodo) con múltiples fuentes alimentarias como macroinvertebrados acuáticos y perifiton (Herder & Freyhof 2006 y López 2013). Por su parte, las estaciones EM3 y EM4 registraron una baja diversidad, explicada por el registro de una sola especie en ambas estaciones; mientras que, EM1 y EM2 no aportaron valores de diversidad al no registrar ningún individuo durante esta campaña. Estos resultados, de acuerdo con Zubiria et al. (2009), pueden atribuirse a que durante los periodos de lluvias varias especies que normalmente se encuentran en cuerpos de agua grandes se desplazan a cuerpos de agua más pequeños en busca de alimento o refugio.
Es importante mencionar que, gracias a las condiciones físicas de la estación de muestreo EM5, fue posible utilizar de manera más adecuada la metodología planteada en comparación con las otras estaciones, lo que permitió un mayor éxito de captura.
En la época seca, la mayor diversidad la presentó la estación EM4, mientras que, el valor más bajo lo presentó la estación EM2. Esta diferencia en la diversidad pudo deberse a la porción de humedal que se extiende detrás de la estación EM2, que de
42 acuerdo con (Zubiria et al. 2009, López 2013 y Torruco et al. 2018), alberga múltiples microhábitats entre la vegetación, ideales para el desplazamiento de los peces durante algunas épocas del año o al momento de muestreo.
De acuerdo con el índice de Simpson en su forma inversa, la época seca estuvo marcada por una alta dominancia entre las estaciones de muestreo, estos resultados podrían explicarse debido a una similar composición de las especies capturadas durante esta evaluación (Jost 2012); a excepción de EM2, donde se observa una baja dominancia, producto un menor número de especies capturadas. En cuanto a la época lluviosa, EM5 fue la única estación de muestreo que aportó un valor de dominancia, al presentar varias especies capturadas durante dicha evaluación; el resto de las estaciones no aportaron valores de dominancia, debido a la escasez de registros en EM1 y EM2, y a la captura de una sola especie en EM3 y EM4.
La variación en la dominancia concuerda con los estudios de Zubiria et al. (2009) Castillo-Rivera et al. (2011) y González-Sansón et al. (2016) está marcada por el cambio temporal al cual se sujetan los cuerpos de agua los cuales provocan el desplazamiento de las especies de peces, lo que se pudo evidenciar durante el presente estudio.
De acuerdo con la prueba de Wilcoxon aplicado a los valores de diversidad se Shannon, existen diferencias estadísticas entre las épocas evaluadas, resultados que concuerdan a los obtenidos por Zubiria et al. (2009), Castillo-Rivera et al. (2011) y González-Sansón et al. (2016). Por el contrario, en cuanto al índice de Simpson la prueba determinó que no existió diferencia estadística significativa en la dominancia de especies entre los muestreos, resultados que contradicen a los encontrados a los mismos autores, quienes concuerdan en que la variación de la diversidad y dominancia dentro de una laguna tropical está marcada por el cambio temporal al cual se sujetan estos cuerpos de agua. Sin embargo y de acuerdo con lo mencionado por Jost (2012), al aplicar una prueba estadística a una muestra pequeña esta pierde su potencia, lo cual no las hace muy confiables al momento de inferir sobre la existencia de diferencias significativas.
El índice de Horn, según la comunidad de peces registrada durante el presente estudio, mostro un nivel medio de similitud o recambio de especies entre las épocas lluviosa y seca del 2019; hecho que de acuerdo con Jones et al. (1999), Laeser et al. (2005) y Richardson et al. (2010), podría estar relacionado con la estabilidad y la calidad del hábitat del cuerpo de agua a lo largo de las estaciones de muestreo evaluadas.
43
En lo que respecta a la estructuración de la comunidad de peces en gremios por el tipo alimenticio, este estudio estuvo marcado por la dominancia de especies omnívoras, seguido en menor proporción por omnívoras con tendencias invertívoras. Estos resultados se asemejan a los obtenidos por Guevara et al. (2007) pero difieren a los de Padilla (2016), donde reporta una mayor representación de especies zoobentívoras, seguida de especies piscívoras en ecosistemas lagunares. La estructura trófica de una comunidad de peces en una localidad de acuerdo con Argüello (2017) y Calvache (2017), está determinada por la disponibilidad de la presa y la complejidad estructural del hábitat donde se encuentren, el cual no solo pudiera dar refugio sino también ser fuente directa e indirecta de alimento.
Las relaciones tróficas de los peces, de acuerdo con Guevara et al. (2007), se caracterizan por la flexibilidad de hábitos alimenticios, omnivoría, repartición de recursos entre varias especies y cadenas tróficas basadas en el consumo de detritos y algas; lo cual explica la preferencia de los peces por habitas que ofertan una mayor cantidad de recursos, como los encontrados en el efluente de la laguna, sitio donde se registró la mayor abundancia durante ambas épocas de muestreo.
Con relación a la variación a nivel espacial, se determinó que no existieron diferencias estadísticas significativas en la composición y estructura de la comunidad de peces dentro de las cinco estaciones de muestreo, durante las épocas lluviosa y seca del 2019. El hecho de no presentar una marcada diferencia a nivel espacial, parece estar directamente relacionado con lo reportado por Castillo-Rivera et al. (2011) y López (2013) y González-Sansón et al. (2016), quienes argumentan que la similitud en la composición y estructura de la comunidad de peces dentro de un cuerpo de agua de gran tamaño, estaría dada por la conexión directa entre los sitios de muestreo al presentar niveles de agua relativamente estables, por lo que aun en época seca, se podría facilitar el intercambio permanente de especies. Adicionalmente, algunos autores afirman que las variaciones de las comunidades ícticas a nivel espacial estarían limitadas por factores como la franja altitudinal y los cambios en la temperatura del agua, los cuales influyen en los ensamblajes, restringiendo el número y clase de especies (Pouilly et al. 2006, Jaramillo-Villa et al. 2010 y Martins & Tejerina-Garro 2010).
En cuanto a la variación temporal, se determinó que no existieron diferencias estadísticas significativas, con relación a la abundancia durante las épocas lluviosa y seca; sin embargo, al tener en cuenta la variación de la abundancia de cada especie 44 individualmente durante cada evaluación, se observó de forma general que la época de muestreo influyó sobre la abundancia de la mayoría de las especies, ya que en la época seca durante los meses de bajas precipitaciones la abundancia de los organismos aumentó. Estos resultados pueden explicarse debido a que la mayoría de los cuerpos de aguas neotropicales lenticos presentan amplias zonas bajas de inundación, que durante la época lluviosa presentan cambios físicos en los ecosistemas que afectan directa e indirectamente la composición y estructura de la comunidad de peces (Zubiria et al. 2009, Castillo-Rivera et al. 2011, González-Sansón et al. 2016 y Torruco et al. 2018).
El incremento de los caudales y la alta variabilidad que se presenta en los cuerpos de agua a causa del aumento de las precipitaciones afecta principalmente a la disponibilidad de alimento, debido a la remoción de los sustratos y a la acumulación de sedimentos sobre estos mismos, que ocasionan un fuerte decaimiento en la abundancia de estos organismos (López & Reinoso 2008, Roldán & Ramírez 2008 y Vásquez 2019). Es importante resaltar que la mayoría de las especies halladas son principalmente omnívoras, por lo que una baja oferta alimentaria, disminuiría la abundancia y diversidad de la comunidad de peces presentes en la laguna de acuerdo con los resultados obtenidos por Pessanha et al. (2003), Madurell et al. (2004), Castillo- Rivera et al. (2011) y Torruco et al. (2018).
45
CONCLUSIONES
La estructura, de la comunidad íctica encontrada en la Laguna de Cube durante las evaluaciones de las épocas lluviosa y seca del 2019 estuvo marcada por la dominancia de dos especies, de las nueve presentes en las estaciones de muestreo (Eretmobrycon dahli y Andinoacara blombergi). Estas dos especies aportaron 172 de los 218 individuos capturados, de los cuales 101 corresponden a E. dahli y 71 a A. blombergi, lo que representó el 78.89 % de la abundancia total registrada durante este estudio. Estas especies presentan adaptaciones anatómicas, fisiológicas y conductuales, combinado con un amplio rango de tolerancia a los cambios presentados por las variables ambientales lo que las vuelve aptas para el desarrollo este tipo de ecosistemas.
Existieron especies que se registraron una sola vez durante los muestreos, clasificándose como raras o poco frecuentes para el área de estudio. Hecho que se debe principalmente a las condiciones propias de cada una de las especies, como por ejemplo migraciones reproductivas, hábitos nocturnos, estados de madurez e incluso a que algunas especies solo se registran en hábitats con características muy particulares (abundantes raíces en las orillas del cuerpo de agua, vegetación sumergida, temperaturas y sustratos específicos como hojarasca, guijarro y arena entre otros).
Los valores de diversidad y dominancia calculados por los Índices de Shannon y Simpson en su forma exponencial e inversa muestran que la época seca, estuvo marcada con la de mayor dominancia y diversidad de especies ícticas, sin embargo, no se registraron diferencias estadísticas al compararse con la dominancia y diversidad obtenida durante la época lluviosa. Lo que se pudo deber al reducido tamaño de la muestra, que ocasiona que el test pierda potencia, acarreando a que se establezcan conclusiones equivocadas.
Para la época lluviosa no existieron diferencias estadísticas entre los valores de diversidad y dominancia, mientras que, para la época seca se observa mayor dominancia y diversidad a lo largo de las estaciones muestreadas.
En las evaluaciones de las épocas lluviosa y seca del 2019 en la Laguna de Cube, se registraron cuatro categorías tróficas según el Índice de importancia relativa y la frecuencia de los ítems alimenticios, con forme a la revisión bibliográfica realizada; de las cuales Omnívoros y Omnívoros e invertívoros, fueron los gremios más frecuentes, 46 reflejando así la importancia del recurso alimenticio ofertado en cada una de las estaciones de muestreo, siendo uno de los principales limitantes en la distribución, diversidad y abundancia de la fauna íctica encontrada en la laguna, además de la baja especialización alimentaria que presentan las especies capturadas, lo cual es un indicador que su presencia o ausencia no se ve condicionada por el recurso alimenticio más que por las condiciones propias del medio.
El caracterizar a comunidades de peces en base a los gremios tróficos presentes permite analizar de manera más crítica el rol o las funciones que cumplirían estas especies en cada hábitat al cual pertenecían, para poder determinar el nivel de influencia en su desempeño y en los procesos del funcionamiento del ecosistema.
Los resultados indicaron la existencia de una variación estacional en la composición de la ictiofauna entre las épocas evaluadas, que puede ser atribuidas a las variaciones en los parámetros ambientales como la precipitación, el nivel del agua, la temperatura, el oxígeno disuelto, calidad de la vegetación riparia, disponibilidad de hábitats y recursos disponibles. Por otra parte, la similitud en la composición de la ictiofauna a nivel espacial entre las estaciones de muestreo se puede explicar con base en la homogeneidad de los hábitats presentes en la laguna; manteniéndose la condiciones físicas y ambientales permanentes a lo largo de cada época muestreada. Sin embargo, la estación de muestreo EM5 localizada en el efluente, fue la única zona de la laguna que ofertó un mayor número de microhábitats, lo que se tradujo en un mayor aporte de recursos y a su vez una mayor riqueza y abundancia de especies ícticas.
Las pruebas estadísticas empleadas para determinar diferencias significativas entre las muestras obtenidas durante cada muestreo no parecen ajustarse a la realizad, lo que posiblemente se deba al corto tamaño de la muestra obtenida durante cada campaña de muestreo, por lo que el test pierde potencia, y puede conllevar a conclusiones erróneas.
47
RECOMENDACIONES
Es importante tener en cuenta la presencia de Oreochromis mossambicus en el cuerpo de agua, que, si bien durante los muestreos no fue frecuente, históricamente la Laguna de Cube ha albergado a esta especie, reportada como un invasor exitoso por la UICN, lo que ha provocado que personas de la comunidad o visitantes, cosechen a esta especie dentro del territorio de la REMACH, provocando múltiples impactos negativos sobre el humedal. Por lo que se recomiendan realizar estudios enfocados a medir el nivel poblacional de la tilapia plateada, como es común mente conocida. Además, se recomienda un control más exhaustivo por parte de las autoridades correspondientes a fin de evitar la sobre pesca dentro de la Laguna de Cube.
Las curvas de acumulación de especies durante ambas evaluaciones no alcanzaron la asíntota, reflejando la posible existencia de especies que fueron excluidas durante este estudio. Además, debido al pequeño tamaño de la muestra, las pruebas estadísticas no presentan mucha confianza, por lo que es recomendable realizar un mayor esfuerzo de muestreo, aumentando los días y las estaciones, e incluir las épocas de transición entre los periodos de lluvia y sequía a fin de obtener una muestra mucho más representativa de la población de peces presentes en la Laguna de Cube.
Muchos estudios han demostrado que los cambios en la ictiofauna están influenciados por las variaciones de los parámetros fisicoquímicos del agua, como la temperatura, conductividad, oxígeno disuelto y salinidad, siendo para muchas especies los limitantes principales de su distribución o permanencia en un cuerpo de agua. Debido a esto se recomienda incluir el estudio de las variables fisicoquímicas dentro del estudio ecológico de la laguna, de esta forma se espera establecer mejores y más claras inferencias sobre las variaciones a las que se acoge la comunidad de peces presente en la Laguna de Cube, su condición actual y futura conservación.
48
LITERATURA CITADA
Albuja L. Armendáris A. Barriga R. Montalvo L. Cáceres F. Román J. 2012. Fauna de Vertebrados del Ecuador. p. 1-490.
Alexandre C. Esteves K. y Tello M. 2010. Analysis of fish communities along of rural-urban gradient in a neotropical stream Piracicaba River Basin, Sao Paulo, Brazil. Hydrobiologia. p.97-114.
Anaguano-Yancha F. 2013. Diversidad de peces en la laguna y río Cormorán, Complejo Lacustre Sardinayacu, Parque Nacional Sangay, Provincia Morona Santiago-Ecuador (Tesis de Licenciatura). Universidad Central de Ecuador, Quito.
Anaguano-Yancha F. 2017. Peces de la Laguna Cormorán, Parque Nacional Sangay, Ecuador. Fundación Naturaleza Kakaram, Santa Rosa. Quito. Ecuador.
Aranguien N. 2002. Manual de métodos en Limnología. Asociación Colombiana de Limnología ACL. Limnos. Pen Clips. Colombia.
Argüello P. 2017. Dieta de diez especies de peces representativos de la cuenca del río Santiago - Ecuador (vertiente del Pacifico) depositadas en la colección de ictiología del Instituto de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional. Proyecto de Investigación presentado como requisito parcial para aprobar el trabajo de titulación, para optar por el Título de Licenciado en Ciencias Biológicas y Ambientales. Carrera de Ciencias Biológicas y Ambientales. Quito: UCE.
Aguirre-León A. Pérez-Ponce H. Díaz-Ruiz S. 2014. Heterogeneidad ambiental y su relación con la diversidad y abundancia de la comunidad de peces en un sistema costero del Golfo de México. Revista de Biología Tropical. 62. p. 157-176.
Barrientos R. Leirana J. & Navarro J. 2016. Métodos gráficos para la exploración de patrones de diversidad en Ecología. Departamento de Ecología. Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. Bioagrociencias. Volumen 9 Número 2. p. 8.
Barriga R. 1983. Técnicas para la Captura y Preservación de Peces. Misceláneas 4 (2): p. 61- 67.
49
Barriga R. 2012. Lista de Peces de Agua Dulce e Intermareales del Ecuador. Revista Politécnica 19 (2) Biología 4: p. 43-154.
Bateman N. 1999. Estructura de la Comunidad Íctica de las lagunas del delta exterior del río Magdalena, en relación con la reapertura del caño Clarín. Tesis de pregrado. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. p. 130.
Bonilla A. López H. González L. Machado A. Infante E. Velásquez J. 2010. Ictiofauna y Herpetofauna de los sistemas lagunares Chacopata-Bocaripo y Campoma-Buena Vista, de la Península de Araya, Estado Sucre, Venezuela. Acta Biol. Venezuela. Vol. 30 (1- 2): p. 35-50.
Buckup P. 2004. Introdução à sistematica de peixes neotropicais: Chaves de Identificação. (rev 3) (p. 46). Río de Janeiro: Dept de Vertebrados, Museu Nacional UFRJ.
Calvache E. 2017. Dieta y morfología del tracto digestivo de seis especies de peces (Characiformes) abundantes en la Cuenca del Río Esmeraldas, Depositadas en el Instituto de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional. Universidad Central Del Ecuador. Quito. Ecuador.
Canadian Council on Animal Care. 2005. (Disponible en: http://www.fcv.unl.edu.ar/comite/Manualsobreelcuidadoyusodeanimalesdeexperim entacionConsejo%20Canadiense.pdf. Consultado el: 1 de abril del 2019).
Carrillo V. 2016. Preferencia Alimentaria de tres especies de Peces Marinos Comerciales según su Estructura Dental en la Provincia de Esmeraldas, Ecuador. Trabajo de Titulación para optar por el título de Bióloga Marina. Universidad Internacional del Ecuador. Quito, Ecuador. p. 99.
Casatti L. & Castro R. 2006. Testing the ecomorphological hypothesis in a headwater riffles fish assemblage of the rio São Francisco, southeastern Brazil. Neotropical Ichthyology, 4(2). p. 203–214. doi: 10.1590/S167962252006000200006
Castillo-Rivera M. Ortiz-Burgos S. y Zárate-Hernández R. 2011. Estructura de la comunidad de peces estuarinos en un hábitat con vegetación sumergida: variación estacional y nictémera. Hidrobiológica Vol.21. No.3. México.
Castro-Roa D. 2006. Composición y estructura de la comunidad de Characiformes en la cuenca del río Prado (Tolima-Colombia). Universidad del Tolima. 50
Clarke K. & Warwick R. 2001. Change in marine communities: an approach tostatistical analysis and interpretation. PRIMER-E Ltd. Plymouth.
Colwell R. 2013. Statistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Samples.
Escanta Y. 2018. Uso de la morfometría geométrica para establecer contrastes biológicos y ambientales en poblaciones de peces del río Teaone. Tesis previa a la obtención de título: Ingeniera en Gestión Ambiental. Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Sede Esmeraldas.
Espinoza H. 2014. Biodiversidad de peces en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, Supl. 85: p. 450-459.
Ferreira K. 2007. Biology and ecomorphology of stream fishes from the rio Mogi-Guaçu basin. Southeastern Brazil. 5(3): p. 311–326.
Fricke R. Eschmeyer W. Van Der Laan R. 2019. Catalog of fishes, Genera, Species, References. (Disponible en: http://researcharchive.calacademy.org/research/ichthyology/catalog/fishcatmain.as p. Consultado el: 1 de diciembre del 2019).
García C. 2012. Estudio de la distribución y diversidad ictiofaunística del Mar de Alborán. Tesis Doctoral. Universidad de Málaga. Facultad de Ciencias. Departamento de Ecología y Geología. p. 339.
García-Melo L. 2005. Distribución, Diversidad y Ecología Básica de la familia Trichomycteridae (Ostariophysy: Siluriformes) en la cuenca del río Coello departamento del Tolima. Universidad del Tolima.
García-Melo J. Oliveira C. Costa Silva G. Ochoa-Orrego L. García-Pereira L. Maldonado- Ocampo J. 2019. Species delimitation of neotropical Characins (Stevardiinae): Implications for taxonomy of complex groups. PloS one, 14(6), e0216786. doi: 10.1371/journal.pone.0216786.
Géry J. 1977. Characoids of the World. Publications, lnc. Ltd. Neptune City, N.J: T.F.H. ISBN 0‐87666‐483‐3. p. 672.
51
Gobierno Autónomo Descentralizado Municipal Del Cantón Quinindé. 2015. Plan de Ordenamiento Territorial del GAD Municipal de Quinindé.
Gómez G. 2018. Determinación del estado trófico actual de la Laguna “Cube” a través de la cuantificación de parámetros químicos (Fosfatos, Nitratos, Clorofila “A”) y transparencia SECCHI. Investigación para la obtención del Título de Ingeniero Ambiental. Universidad Central Del Ecuador. Quito. Ecuador.
González-Sansón G. Aguilar-Betancourt S. Kosonoy-Aceves D. Lucano-Ramírez G. Ruiz- Ramírez S. Flores-Ortega J. 2016. Variaciones espaciales y temporales de la abundancia de peces juveniles en la laguna costera Barra de Navidad. Jalisco. México: Efectos del huracán Jova. Revista de Biología Marina y Oceanografía. Vol. 51. Nº1. p. 123-136.
Granado C. 2002. Ecología de Peces. Universidad de Sevilla. Secretariado de Publicaciones. 1er Reimpresión. Sevilla. España.
Guevara E. Sánchez A. Rosas C. Mascaró M. & Brito R. 2007. Asociación trófica de peces distribuidos en vegetación acuática sumergida en laguna de términos, sur del Golfo de México. Universidad y Ciencia, 23(2). p. 151-166.
Guisande C. Pelayo-Villamil P. Vera M. Manjarrés-Hernández A. Carvalho M. Vari R. Jiménez L. 2012. Ecological Factors and Diversification among Neotropical Characiforms. International Journal of Ecology, 2012, 1–20. doi:10.1155/2012/610419.
Haro F. 2018. Caracterización Fisicoquímica De La Columna De Agua En La Laguna Cube. Proyecto de Investigación previo a la obtención del Título De Ingeniero Ambiental. Universidad Central Del Ecuador. Quito. Ecuador.
Herder F. & Freyhof J. 2006. Resource partitioning in a tropical stream fish assemblage. Journal of Fish Biology, 69(2), 571–589. doi:10.1111/j.1095-8649.2006.01126. x.
Intriago C. & Sánchez A. 2013. Manual hidrológico de las cuencas hidrográficas de la vertiente del Pacífico-Norte. Proyecto previo a la obtención del título de Ingeniero Civil. Facultad de Ingeniería Civil y Ambiental. Escuela Politécnica Nacional. p. 293.
Jaramillo-Villa U. Maldonado-Ocampo J. & Escobar F. 2010. Altitudinal variation in fish assemblage diversity in streams of the central Andes of Colombia. Journal of fish biology, 76(10). p. 2401–17. doi:10.1111/j.1095-8649.2010. 02629.x 52
Jiménez-Prado P. Aguirre W. Laaz-Moncayo R. Navarrete-Amaya F. Nugra-Salazar E. Rebolledo-Monsalve E. Zárate-Hugo A. Torres-Noboa y Valdiviezo-Rivera J. 2015. Guía de peces para aguas continentales en la vertiente occidental del Ecuador. Pontificia Universidad Católica del Ecuador Sede Esmeraldas (PUCESE); Universidad del Azuay (UDA) y Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (MECN) del Instituto Nacional de Biodiversidad. Esmeraldas, Ecuador. p. 416.
Jones E. Helfman G. Harper J. & Bolstadt P. 1999. Effects of Riparian Forest Removal on Fish Assemblages in Southern Appalachian Streams. Conservation Biology, 13(6), 1454–1465.
Jost L. & González-Oreja J. 2012. Midiendo la diversidad biológica: más allá del índice de Shannon. Acta zoológica lilloana 56 (1-2): p. 3–14.
Kruskal J. 1964. Nonmetric multidimensional scaling: a numerical method. Psychometrika, p. 115-129.
Laaz E. Salazar V. y Torres A. 2009. Guía Ilustrada para la identificación de peces continentales de la cuenca del Guayas. Facultad de Ciencias Naturales- Universidad de Guayaquil. p.40.
Laeser S. Baxter C. & Fausch K. 2005. Riparian vegetation loss, stream channelization, and web-weaving spiders in northern Japan. Ecological Research, 20(6). p. 646–651. doi: 10.1007/s11284-005-0084-3.
Lambarri C. & Espinosa H. 2018. Métodos de Colecta y Preservación de Peces. Colección Nacional de Peces en la UNAM. Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México. p. 33.
Lara J. Arreola J. Calderón L. Camacho V. De la Lanza G. Escofet A. Espejel M. Guzmán M. Ladah L. López M. Meling E. Casasola P. Reyes H. Ríos E. Zertuche J. 2008. Los ecosistemas costeros, insulares y epicontinentales, en Capital natural de México, vol. I. Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio, México. p. 109-134.
Leary S. Underwood W. Anthony R. Cartner S. Corey D. Grandin T. Greenacre C. Gwaltney S. McCrackin M. Meyer A. Miller R. Shearer D. Yanong R. 2013. Guidelines for the Euthanasia of Animals. Schaumburg: American Veterinary Medical Association. (Disponible en: https://
53
www.avma.org/KB/Policies/Pages/Euthanasia-Guidelines.aspx. Consultado el: 1 de abril del 2019).
Lehmann-Albornoz P. y Reis R. 2017. Biodiversidad no descrita de peces neotropicales. Revista DESICION POINT en español. Peces de agua dulce la biodiversidad inexplorada del Neotrópico. Número Especial. Edición #E03. p. 5-6.
López M. 2012. Seasonal assessment of physicochemical variables of water Tampamachoco Lagoon, Veracruz, Mexico”. Revista Científica UDO Agrícola.
López E. 2013. Composición y estructura de la comunidad de peces y sus relaciones con la calidad de la vegetación riparia y algunas variables ambientales en dos ríos de Bosque Tropical (BsT), Tolima (Colombia). Universidad de Tolima. Facultad de Ciencias. Maestría en Ciencias Biológicas. Ibagué. p. 167.
López E. & Reinoso G. 2008. Variación temporal de la fauna del orden Trichoptera en la cuenca del río Prado. Ed. Memorias XLIII. Congreso Nacional De Ciencias Biológicas. p. 34.
Lozano Y. 2008. Diversidad, distribución, abundancia y ecología de la familia Characidae (Ostariophysi: Characiformes) en la cuenca del río Totare (Tolima-Colombia). Universidad del Tolima.
Lujan N. & Armbruster J. 2012. Morphological and functional diversity of the mandible in suckermouth armored catfishes (Siluriformes: Loricariidae). Journal of morphology, 273(1), 24–39. doi:10.1002/jmor.11003.
Machín E. 2012. Estudio de la relación entre el nicho trófico, el nicho isotópico y los atributos digestivos en un ensamble de peces. Tesis de Maestría en Biología, opción Zoología Programa de Desarrollo de las Ciencias Básicas. Montevideo-Uruguay.
Madurell T. Cartes J. & Labropoulou M. 2004. Changes in the structure of fish assemblages in a bathyal site of the Ionian Sea (eastern Mediterranean). Fisheries Research 66: p. 245-260.
Maldonado-Ocampo J. Ortega-Lara A. Usma J. Galvis G. Villa-Navarro F. Vásquez L. Prada-Pedreros S. 2005. Peces de los Andes de Colombia. Bogotá D. C: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. 1st ed. p. 346.
54
Maldonado-Ocampo J. Vari R. & Usma J. 2008. Checklist of the Freshwater Fishes of Colombia, Biota Colombiana, 9(2), 143–237.
Maldonado-Ocampo J. Usma J. Villa F. Ortega A. Prada S. Jiménez L. Jaramillo U. Arango A. Rivas T. Sánchez G. 2012. Peces Dulceacuícolas del Chocó Biogeográfico de Colombia. WWF Colombia, Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Universidad del Tolima, Autoridad Nacional de Cuicultura y Pesca. Pontífica Universidad Javeriana. Bogotá. Colombia. p. 400.
Magurran A. 2013. Measuring Biological diversity. John Wiley & Sons.
Martins A. & Tejerina-Garro F. 2010. Changes in the structure of fish assemblages in streams along an undisturbed-impacted gradient, upper Paraná River basin. Central Brazil. Neotropical Ichthyology. 8(3). p. 587–598.
Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE). 2005. Plan de Manejo y Gestión Participativa de la Reserva Ecológica Mache Chindul. Esmeraldas. Ecuador.
Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE). 2010. Aprovechamiento de los Recursos Forestales 2007-2009. Quito. Ecuador.
Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE). 2013. Sistema de clasificación de los Ecosistemas del Ecuador Continental. Quito: Subsecretaría de Patrimonio Natural. Ecuador.
Ministerio del Ambiente del Ecuador (MAE). 2015. Estadísticas de Patrimonio Natural. Datos de bosques, ecosistemas, especies, carbono y deforestación del Ecuador Continental. Quito. Ecuador.
Montesinos-Gonzáles M. 2009. Aspectos biológicos y ecológicos de tres especies de peces de importancia pesquera y acuícola en la laguna costera Las Guáimas, Sonora, México. Tesis de maestría. Instituto Tecnológico de Guaymas. Sonora. p. 81.
Moreno C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M&T–Manuales y Tesis SEA, vol. 1. Zaragoza. p. 84.
Morris E. Caruso T. Buscot F. Fischer M. Hancock C. Maier T. Rilling M. 2014. Choosing and using diversity indices: Insights for ecological applications from the German Biodiversity Exploratories. Ecology and Evolution. 4(18). p. 3514–3524.
55
Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (MECN). 2010. Herpetofauna del Chocó Esmeraldeño, Noroccidente del Ecuador: Guía de Identificación y Patrones de Diversidad. Quito. Ecuador. Monografía 5: p. 1-232.
Musilová Z. Ricam S. Jansta P. Gahura O. & Novak J. 2015. Phylogeny and historical biogeography of trans-Andean cichlid fishes (Teleostei: Cichlidae). Senckenberg.
Narváez P. & Vera A. 2007. Estudio comparativo del comportamiento geoquímico de las aguas superficiales de las cuencas del Río Napo en el oriente y del Río Esmeraldas en la costa ecuatoriana e identificación de factores naturales y antrópicos que determinan sus diferencias. Tesis de Grado Previa a la Obtención del Título de Ingenieras Ambientales. Universidad Central Del Ecuador. Facultad de Ingeniería en Geología, Minas, Petróleos Y Ambiental. p. 304.
Nelson J. 2006. Fishes of the World (Fourth., p. 539). New Jersey: John Wiley & Sons, Inc.
Nugra F. 2014. Caracterización de la ictiofauna dentro de la subcuenca del río Llaviruco. Tesis de Maestría en Agroecología Tropical Andina. Universidad Politécnica Salesiana. Cuenca. Ecuador. p. 161.
Oliveira E. Goulart E. Breda L. Minte-vera C. Ricardo L. Paiva D. & Vismara M. 2010. Ecomorphological patterns of the fish assemblage in a tropical floodplain: effects of trophic, spatial and phylogenetic structures. Neotropical Ichthyology. 8(3). p. 569–586.
Ontiveros A. 2011. Variabilidad diurna, estacional e interanual de la comunidad de peces demersales en la laguna Las Guásimas, Sonora, México. Tesis para obtener el grado de Maestro en Ciencias, Uso Manejo y Preservación de los Recursos Naturales, Orientación en Biología Marina. Centro de investigaciones Biológicas del Norte, S.C.
Ortega-Lara A. 2004. Caracterización de la ictiofauna nativa de los principales ríos de la cuenca alta del río Cauca en el departamento del Cauca. Catálogo de especies. Informe Técnico. Corporación Autónoma Regional del Cauca, CRC. Popayán. Colombia. p. 200.
Padilla J. 2016. Estructura comunitaria trófica de los peces en la laguna costera de las Guásimas. Sonora. México.
56
Pérez-Hernández M. & Torres-Orozco R. 2000. Evaluación de la riqueza de especies de peces en las lagunas costeras mexicanas: Estudio de un caso en el Golfo de México. Revista de Biología Tropical.
Pérez J. Muñoz C. Huaquín L. & Nirchio M. (2004). Riesgos de la introducción de tilapias (Oreochromis sp.) (Perciformes: Cichlidae) en ecosistemas acuáticos de Chile. Revista Chilena de Historia Natural. 77. p. 195-199.
Pessanha A. Araújo F. Costa de Ázevedo M. & Dias-Gomes I. 2003. Diel and seasonal changes in the distribution of fish on southeast Brazil sandy beach. Marine Biology 143: p. 1047-1055.
Polo U. 2007. Índices más comunes en biología. Revista Facultad de Ciencias Básicas. III (1): p. 197-213.
Polo U. 2008. Programa de Biología Aplicada. Facultad de Ciencias. Universidad Militas “Nueva Granada”. Vol. 4 N°1: p. 135-142.
Pouilly M. Barrera S. y Rosales C. 2006. Changes of taxonomic and trophic structure of fish assemblages along an environmental gradient in the Upper Beni watershed (Bolivia). Journal of Fish Biology, 68. p. 137–156.
Provenzano F. 2011. Estudio sobre las relaciones filogenéticas de las especies incluidas en la subfamilia Loricariinae (Siluriformes, Loricariidae). Universidad Central de Venezuela.
Ramírez-Villarroel P. 1993. Estructura de las Comunidades de Peces en Lagunas Costeras de La Isla De Margarita, Venezuela. Universidad de Oriente. Núcleo de Nueva Esparta. Apartado 147 Porlamar. Isla de Margarita. Venezuela.
Ramírez P. 1993. Estructura de las comunidades de peces de la Laguna de Raya, Isla de Margarita, Venezuela. Ciencias Marinas. 20(1): p. 1-16.
Rangel O. 2015. La biodiversidad de Colombia: significado y distribución regional. Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat. 39(151): p. 176-200.
Revelo W. & Laaz E. 2012. Catálogo de peces de aguas continentales provincia de Los Ríos Ecuador. Instituto Nacional de Pesca Boletín Especial 3(5):1-57.
57
Reinoso G. Villa-Navarro F. Esquivel H. García J. y Vejarano M. 2007. Biodiversidad faunística y florística de la cuenca del río Totare, Biodiversidad regional fase III. Ibagué. Colombia.
Richardson J. Taylor E. Schluter D. Pearson M. & Hatfield T. 2010. Do riparian zones qualify as critical habitat for endangered freshwater fishes? Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 67(7). P. 1197–1204. doi: 10.1139/F10-063.
Robayo A. 2008. Estudio de factibilidad para el establecimiento de una hostería comunitaria en la Comunidad de Cube – Quinindé. p. 170.
Roldán G. & Ramírez J. 2008. Fundamentos de Limnología Neotropical. 2. ed. Medellín: Editorial Universidad de Antioquia. p. 439.
Román-Valencia C. Ruiz-C R. Taphorn D. & García-A C. 2013. Three new species of Bryconamericus (Characiformes, Characidae) with keys for species from Ecuador and discusion on the validity of the genus Knodus. Animal Biodiversity and Conservation. 36.1: p. 123-139.
Segnini S. 2004. Fundamentos de Bioestadística. Departamento de Biología. Facultad de Ciencias. Universidad de los Andes. Mérida. Venezuela.
Scipioni N. Casciotta J. Almirón A. Santinón J. y Ruiz F. 2016. Análisis de la diversidad de peces en ambientes asociados al río Paraná en el área de la represa de Yacyretá. Rev vet 27 (2): p. 86-92.
Shepard R. 1962. The analysis of proximities: Multidimensional scaling with an unknown distance function, I. Psychometrika. 27 (2). p. 125-140.
Sierra R. 1999. Propuesta preliminar de un sistema de clasificación de vegetación para el Ecuador Continental. Proyecto INEFAN/GEF-BIRF y EcoCiencia. Quito. Ecuador.
Sifuentes M. 2017. Composición, distribución y ecología de la ictiofauna de la cuenca del río Cañete, Lima, Perú. Para optar el Grado Académico de Magíster en Recursos Acuáticos con mención en Ecología Acuática. Universidad Nacional Mayor De San Marcos. Lima – Perú.
Stewart D. Ibarra M. Barriga R. 2002. Comparison of Deep-River and Adjacent Sandy- Beach Fish Assemblages in the Napo River Basin, Eastern Ecuador.
58
Suárez C. 2016. Uso y abuso de las lagunas costeras venezolanas. Universidad Pedagógica Experimental Libertador. Revista de Investigación, vol. 40, núm. 87. Caracas, Venezuela. p. 63-94.
Tito B. 2018. Estudio Morfométrico De La Laguna Cube. Trabajo De Titulación, Modalidad Proyecto de Investigación para la obtención del Título de Ingeniero Ambiental. Universidad Central Del Ecuador. Quito. Ecuador.
Torruco D. Gonzáles-Solís A. Torruco A. 2018. Diversidad y distribución de peces y su relación con variables ambientales, en el sur del Golfo de México. Revista de Biología Tropical. Vol. 66. Número. 1.
Ulloa R. 1994. Completando el Sistema de Áreas Naturales Protegidas: La Reserva Bilsa en el noroccidente del Ecuador. Análisis preliminar. Fundación Jatun Sacha.
Valdiviezo J. Carrillo C. Madera R. y Albarración M. 2012. Guía de Peces de Limoncocha. Universidad Internacional SEK. Quito. Ecuador.
Vásquez W. 2019. Contenido estomacal y diferenciación sexual de peces de los ríos Súa y Atacames. Tesis previa a la obtención del título de Ingeniero en Gestión Ambiental. Pontifica Universidad Católica del Ecuador. Sede Esmeraldas.
Villacís S. Josse C. Ortiz B. Bonifaz M. Fletcher G. Ríos F. 2018. Oportunidades y desafíos en el manejo de los bosques y sus servicios ambientales en el Cantón Muisne, Esmeraldas. Quito: EcoCiencia.
Villareal H. Álvarez S. Córdova F. Escobar G. Fagau F. Gaste H. Mendoza M. Ospina A. y Umaña M. 2004. Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Programa de inventarios de biodiversidad. Instituto de investigación de recursos Biológicos Alexander Von Humboldt. Bogotá, Colombia. p. 236.
Yáñez-Arancibia A. 1976. Prospección biológica y ecológica del bagre marino galeichthys caerulescens (Gunther) en el sistema lagunar costero de guerrero, México (pisces: Ariidae). Anuales del Centro de Ciencias del Mar y Limnología. p. 125–180.
Zubiria W. Lacayo A. Acero A. Narváez C. 2009. Diversidad y Abundancia de la Ictiofauna de un complejo de lagunas costeras en una reserva natural del Caribe colombiano. Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales. 170: p.125-139.
59
Zuniga-Upegui P. Villa-Navarro F. Reinoso-Firez A. y Ortega-Lara A. 2005. Relación Longitud - Peso y Frecuencia de Tallas para Los Peces del Género Chaetostoma (Siluriformes, Loricariidae) de la Cuenca del Río Coello, Colombia. Dahlia (Rev. Asoc. Colomb. Ictiol.), 8, 47–52.
60
ANEXOS
ANEXO A. Permiso de investigación
61
62
ANEXO B. Guías de movilización de especies
63
64
ANEXO C. Registro fotográfico
Estación de muestreo 1 (EM1) Estación de muestreo 2 (EM2)
Estación de muestreo 3 (EM3) Estación de muestreo 4 (EM4)
Estación de muestreo 5 (EM5) Estero Colorado Turbio
65
Muelle Entrada a la laguna
Equipo de trabajo Muestreo
66
ANEXO D. Especies ícticas registradas
1. Sardina 2. Sardina 3. Dica
Rhoadsia altipinna Eretmobrycon dahli Pseudocurimata boehlkei
CHARACIDAE CHARACIDAE CURIMATIDAE
Characiformes Characiformes Characiformes
4. Huaija 5. Vieja 6. Tilapia plateada
Lebiasina bimaculata Andinoacara blombergi Oreochromis mossambicus
LEBIASINIDAE CICHLIDAE CICHLIDAE
Characiformes Cichliformes Cichliformes
7. Guppy 8. Guaña 9. Barbudo
Poecilia reticulata Chaetostoma aequinoctiale Rhamdia quelen
POECILIIDAE LORICARIIDAE HEPTAPTERIDAE
Cyprinodontiformes Siluriformes Siluriformes
67