ASPECTOS POBLACIONALES Y SÍNDROME DE AFECTACIÓN DE Espeletia Miradorensis (Asteraceae) EN EL PNN CHINGAZA

ASPECTOS POBLACIONALES Y SÍNDROME DE AFECTACIÓN DE Espeletia miradorensis (Asteraceae) EN EL PNN CHINGAZA

Gonzalo Torres Naranjo Estudiante de Maestría en Ciencias Biológicas

Amanda Varela Ramirez PhD Tutora

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS ECOLOGÍA, SISTEMÁTICA Y BIOLOGÍA DE LA CONSERVACIÓN BOGOTÁ

AGRADECIMIENTOS

Quiero agradecer en primera instancia a la vida y a mi mamá, la señora Alcirita Naranjo Cadena (Q.E.P.D.), por su ayuda, motivación, entusiasmo y planeación conjunta de culminar este estudio. Siempre encontré en ella comprensión y apoyo incondicional, disfrutó conmigo de los logros y de las enseñanzas; sin la inspiración de ella jamás se hubiera alcanzado esta meta. Este trabajo lo dedico a la memoria de mi mamita, guerrera y ejemplo de vida.

Agradezco a la doctora Amanda Varela Ramírez, su tutoría, paciencia, orientación y enseñanzas, estas fueron fundamentales para la culminación de este proyecto. Sin su ayuda hubiera sido imposible llegar a buen término en la investigación. Su calidad de ser humano y profesional hizo posible alcanzar lo planeado.

Agradezco a Claudia Tatiana Martínez Echeverry, por su ayuda decidida en el trabajo de campo, la colaboración y apoyo permanente. También por el amor, cariño, compromiso y dedicación, los cuales fueron decisivos en el desarrollo de la investigación.

Agradezco a Parques Nacionales Naturales de Colombia, a la administración de PNN de Chingaza, quienes facilitaron la visita al páramo de Chingaza y a los guarda parques que contribuyeron al trabajo de campo. También agradezco a la Pontificia Universidad Javeriana, a mis profesores por sus consejos y grandes enseñanzas, a mis compañeros de aula y de laboratorio por sus aportes, amabilidad y compañerismo.

Contenido I. INTRODUCCIÓN ...... 7 II. MARCO TEÓRICO ...... 9 2.1 El Páramo ...... 9 2.2 Espeletia miradorensis (Cuatrec.) ...... 12 2.3 Atributos poblacionales ...... 14 2.4 Síndrome de afectación ...... 16 III. ANTECEDENTES ...... 18 IV. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ...... 25 V. OBJETIVOS ...... 27 5.1 Objetivo General ...... 27 5.2 Objetivos Específicos ...... 27 VI. PREGUNTA E HIPÓTESIS DE INVESTIGACIÓN ...... 28 6.1 Pregunta de investigación ...... 28 6.2 Hipótesis: ...... 28 VII. MATERIALES Y MÉTODOS ...... 28 7.1 Área de estudio ...... 28 7.2 Establecimiento de parcelas ...... 30 7.3 Muestreo de las variables poblacionales ...... 31 7.4 Muestreo del síndrome de afectación ...... 33 7.5 Identificación de síndrome de afectación ...... 34 VIII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ...... 37 8.1 Estructura poblacional ...... 40 8.2 Densidad poblacional ...... 52 8.3 Ubicación espacial ...... 57 8.4 Tasa de crecimiento ...... 59 8.5 Tasa natalidad...... 64 8.6 Tasa de mortalidad ...... 68

8.7 Síndrome de afectación ...... 75 8.7.1 Incidencia síntomas del síndrome de afectación ...... 75 8.7.2 Severidad de los síntomas del síndrome de afectación ...... 81 IX. CONCLUSIONES ...... 91 X. RECOMENDACIONES ...... 94 XI. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 95 ANEXOS ...... 113 Anexo 1 ...... 113 Anexo 2...... 136 Anexo 3 ...... 143 Anexo 4 ...... 147 Anexo 5...... 148

RESUMEN Espeletia miradorensis ha sido muy poco estudiada, siendo reducido el conocimiento que se tiene de su estructura poblacional, densidad, mortalidad y natalidad. Está restringida al páramo de Sumapaz y a tres sectores del páramo de Chingaza. Parece tener problemas poblacionales que han sido evidenciados en un estudio reciente, el cual indica ausencia o reducción de juveniles. Tampoco se sabe si el síndrome de afectación puede estar relacionado con problemas poblacionales, que podrían llevar incluso llegar a la extinción local de la especie. Por estas razones, se establecieron algunos atributos poblacionales y el nivel de síntomas del síndrome de afectación que presenta E. miradorensis, en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo de Chingaza. Para esto se realizó un estudio para lo cual se establecieron parcelas monoespecíficas de E. miradorensis, de 5x5 m, 10 en el sector de las lagunas de Buitrago y 10 en las lagunas de Siecha del PNN Chingaza. Cada 4 meses, durante 16 meses se tomó la altura, conteo de individuos totales, nuevos y muertos, para calcular aspectos poblacionales. Además, se determinó la incidencia y severidad de síntomas del síndrome de afectación. Se establecieron siete clases de tamaño para E. miradorensis, y se reveló una estructura poblacional que no responde a una J invertida, con alto número de plántulas y muy pocos juveniles. La estructura poblacional en los dos sectores estudiados fue similar pero no se comporta igual. Asimismo, la tasa de natalidad, de mortalidad, la incidencia y severidad de síntomas del síndrome de afectación cambiaron. La densidad poblacional, fue similar, pero es baja en comparación con la de otras especies del género. A mediano y largo plazo es factible que la población de Buitrago presente mayor compromiso de desaparecer, por la menor cantidad de juveniles que tiene, la baja aparición de nuevos individuos, la alta mortalidad que presenta y la severidad de la afectación por infección fúngica. Se sugiere continuar con el monitoreo a mediano plazo basado en mortalidad e incidencia de síntomas, y realizarlo en el otro sector del PNN Chingaza reportado con la especie. Identificar las causas de la disminución de los juveniles, los agentes causales de los síntomas del síndrome de afectación serían importantes para definir estrategias de manejo.

I. INTRODUCCIÓN

Es de gran importancia en Colombia el páramo que se encuentra en el Parque Nacional Natural Chingaza, ubicado en la Cordillera Oriental de los Andes, en los departamentos de Cundinamarca y Meta. Provee de recurso hídrico a más de 10 millones de personas entre habitantes de Bogotá, municipios aledaños y del piedemonte llanero (IDEAM 2002, CEPAL 2009, 2010, IPCC 2007, Díazgranados 2015, Galindo et al. 2016). Su riqueza hidrológica hace parte de la macrocuenca del Orinoco (Barrera et al. 2005). Presenta una gran biodiversidad en flora y fauna, con especies endémicas, destacándose el frailejón, planta promotora del recurso hídrico en el ecosistema de páramo, con abundante representación de individuos y especies del género Espeletia. Este género es el más estudiado en la región (i. e. Principio 21 de la Declaración de Estocolmo 1972, IDEAM 2001, Pabón y Lozano 2005, Benavides et al. 2007 y 2010, Díazgranados 2015).

La importancia de conocer los aspectos poblacionales de las especies vegetales y en particular la de los frailejones, radica en el significado que tienen en los ecosistemas de páramo y los servicios ambientales y biológicos que prestan. Los frailejones en general tienen una estructura poblacional variada, donde algunos conservan su dinámica ecológica, y el número de poblaciones suficiente para evitar su extinción. Se han realizado varios estudios con especies del género Espeletia. Los trabajos se han centrado en la estructura poblacional, establecimiento, crecimiento y reproducción. Entre las especies evaluadas se encuentra E. spicata (Estrada y Monasterio 1988), E. grandiflora (Fagua y González 2006, Rojas et al. 2013), E. barclayana (Cavelier et al. 1992), E. killipii (Vargas y Pedraza 2004, García et al. 2009), E. argentea y Espeletiopsis corymbosa entre otras (Rojas et al. 2018), E. pycnophylla (Sánchez 2004, Benavides et al. 2007,), E. schultzii (Llambí et al. 2004) y E. uribei (Gallego y Bonilla 2015). Para E. miradorensis solo hay un trabajo preliminar sobre su estructura poblacional (Téllez 2017).

Por otra parte, en los páramos de Cruz Verde, Sumapaz y Chingaza, se ha reportado síndrome de afectación en los frailejones, que involucra la presencia de

7 síntomas como deformaciones en las hojas, clorosis, pérdida de tejidos y pudrición del tallo presumiblemente causados por varios agentes que involucran insectos y hongos (Medina et al. 2010). Las poblaciones de varias especies de frailejones se han visto afectadas por el síndrome E. corymbosa, E. argentea, E. grandiflora, E. barclayana, E. killipii, E. pleiochasia, E. miradorensis, E. murilloi, E. uribei, E. corymbosa, (Fagua y González 2006, Gallego y Bonilla 2015; Rojas et al. 2018). En todas se reporta afectación y muerte en las diferentes clases de tamaño (Rojas et al. 2018). No obstante, algunos autores han sugerido que el síndrome de afectación en las poblaciones es debido al efecto del cambio climático (Lorente et al. 2004, IPCC 2007, González 2011, Congreso Mundial de Páramos 2012, Herzog et al. 2012, Vuille 2013, Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente - PNUMA - 2014).

Una de las especies de frailejones poco estudiados es E. miradorensis, reportada en el páramo de Sumapaz y en el páramo de Chingaza, mostrando su alto grado de endemismo y haciendo relevante su conocimiento. El único trabajo realizado recientemente, con una duración de tres meses, identificó que su estructura poblacional no tiene forma de “J invertida” porque se encuentra reducida en la clase de tamaño juvenil, y presenta síntomas del síndrome de afectación relacionados con dipteros (Téllez 2017). Por lo tanto, ahora es relevante comprobar los resultados obtenidos por Téllez, con el fin de identificar si estos se mantienen en el tiempo y sugerir acciones de conservación y manejo para implementar por parte del PNN Chingaza.

Con base en lo anterior este trabajo una investigación para establecer algunos atributos poblacionales y, la incidencia y severidad del síndrome de afectación que presenta E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo de Chingaza.

II. MARCO TEÓRICO

2.1 El Páramo

Los páramos se formaron en la Cordillera Oriental hace cuatro Millones de años durante el Plioceno, generando un corredor biológico de especies que fueron asentándose en la cadena montañosa de los Andes hasta la actualidad (Ortiz 2014). Varios autores definen el páramo como una región de vida, ecosistema o bioma delimitada entre la vegetación boscosa y las nieves perpetuas (Monasterio 1980, Monasterio y Molinillo 2003, Hofstede et al. 2003, Rubio et al. 2010, Cortés y Sarmiento 2013, Avella et al. 2014, Sarmiento y León 2015). Según Rangel-Ch. (2000), el páramo es una zona biológica integradora, formada por la biota, suelo, clima e influencia humana, en un ambiente de alta montaña, entre el bosque andino y el límite inferior de las nieves perpetuas. Para Sarmiento et al. (2013), el páramo es un socioecosistema de alta montaña, en la zona intertropical, entre los límites del bosque andino y las nieves perpetuas, con bajas temperaturas y presencia de pajonales, frailejones, chuscales y matorrales. Contando con varias zonas de turberas y humedales; lagos, lagunas, quebradas y ríos, fuentes hídricas subterráneas y subsuperficiales. También lo define como un territorio pluriétnico y multicultural, habitado e intervenido por el hombre, transformándolo en los patrones de páramo que hoy existen.

Los páramos tienen condiciones climáticas extremas, y según su ubicación geográfica y condiciones de elevación, pueden ser húmedos o secos (Moore 2009, Rivera y Rodríguez 2011, Rangel-Ch y Pinto 2012, Díazgranados 2015). Presentan una temperatura promedio anual baja, y aunque no muestran variaciones importantes durante el año, tienen notorias diferencias entre el día y la noche, poseen pluviosidad del tipo unimodal muy variable que oscila entre los 700 y 3000 mm, llegando a veces a 6000 mm por año; con presencia de precipitación horizontal (Monasterio 1980, Vuilleumier y Monasterio 1986, Sarmiento y Ungar 2014). Los páramos propiamente dichos se registran entre los 3200 y 3800 m de elevación

(Rangel-Ch. 2000, Rivera y Rodríguez 2011, Díazgranados 2015), soportando alta irradiación ultravioleta B, bajos niveles de presión atmosférica y de oxígeno, así como heladas, acompañadas de fuertes vientos y drásticas variaciones de temperatura entre el día y la noche. Todo esto hace, que los organismos presenten un metabolismo lento y generen adaptaciones especiales (Moore 2009, Tobón 2011, Suárez 2013). En el caso de la vegetación, las especies desarrollaron estrategias tales como baja estatura, hojas gruesas y pequeñas, con pubescencia y colores claros en disposición de roseta, en algunos casos secretan gomas y mucílagos de protección y mantienen las hojas muertas, formando la necromasa en algunos frailejones (Rivera y Rodríguez 2011, Ortiz 2014, Díazgranados 2015).

Se cuenta en el planeta con 34 páramos y una superficie total de 1’932.395 ha (Cabrera y Ramirez 2014). Existen páramos en África, Indonesia, Papua Nueva Guinea, Sierra Nevada de Santa Marta y Costa Rica, pero los más representativos se ubican en la Cordillera de los Andes, con el 99% de los páramos del mundo. Colombia posee el 49% de los páramos y ocupa el primer lugar en el número y extensión de estos ecosistemas, ocupando el 1,7% de territorio nacional (Morales et al. 2007, Cabrera y Ramirez 2014).

Los páramos son los ecosistemas de alta montaña más biodiversos del mundo, tienen un registro de aproximadamente 124 familias, 644 géneros y 4.696 especies de plantas (Rangel-Ch. 2000). En el páramo de Chingaza la flora reporta 534 especies de plantas con flores, 74 de helechos, 87 de musgos, 107 de hepáticas, y 100 de líquenes, para un total de 902 especies (Díazgranados 2013). Tanto en Chingaza, como en otros páramos, los frailejones son las plantas más conspicuas y son determinantes para el equilibrio del ecosistema, contribuyen en gran medida a la regulación del agua con sus médulas esponjosas y su abundante necromasa, además de proporcionar hábitat y alimento a más de 148 morfoespecies y 110 especies de artrópodos (Sendoya y Bonilla 2005, Eraso y Amarillo 2016). Muchas especies de artrópodos cohabitan dentro de los capítulos (inflorescencias), el tallo

10 y hojas, los cuales son aprovechados como alimento de orugas, barrenadores, lepidópteros, coleópteros e inclusive por aves y mamíferos (Díazgranados 2013).

En la conservación de los páramos Colombia cuenta con la organización del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAP), la cual incluye 59 Parques Nacionales y aproximadamente 28’000.000 ha de reserva, de las cuales 2’906.137 ha son páramos, para un total de 42% (Cortés y Sarmiento 2013); y el Parque Nacional Natural Chingaza, hace parte de estas áreas protegidas. Fundado el 6 de junio de 1977, está ubicado en la Cordillera Oriental de la Región Andina de Colombia, y es circundante a Bogotá (Díazgranados 2013). En él se encuentra el páramo de Chingaza, que oferta servicios ecosistémicos invaluables, siendo el de mayor beneficio, el recurso hídrico. Chingaza, posee alrededor de 40 lagunas naturales entre ellas las Lagunas de Buitrago, las de Siecha y la de Chingaza, además está el embalse de Chuza del sistema de la Empresa de Acueducto de Bogotá, que provee agua al 80% de la Capital y a 11 municipios más; y su rango de elevación está comprendido entre 2800 y 4020 m, los que corresponden a los cerros de San Luis y Boquerones (Cárdenas y Vargas 2008, Cabrera y Ramírez 2014, Díazgranados 2015, Galindo et al. 2016). En términos de fauna, Chingaza presenta la mayor riqueza reportada de mamíferos; 24 especies, que incluyen tres endémicas y cuatro amenazadas, 154 de aves, 16 de reptiles, 90 de anfibios y 131 de mariposas, hay que destacar especies emblemáticas como el oso anteojos, (Tremarctos ornatus), el tapir de montaña (Tapirus pinchaque) y el venado cola blanca (Odocoileus virginianus) y en aves, el cóndor de los Andes (Vultur gryphus), así como colibríes, águilas y loros. En la flora se destacan plantas de la familia Asteraceae, Orchidaceae y Poaceae. Los pastos (Poaceae), frailejones (subtribu Espeletiinae, familia Asteraceae), que dominan las comunidades del páramo alto, resaltando por su abundancia y diversidad (Díazgranados 2015).

2.2 Espeletia miradorensis (Cuatrec.)

En el planeta sólo se observan frailejones en los páramos de Ecuador, Colombia y Venezuela, siendo los colombianos los más representativos por su extensión, servicios que prestan y su gran biodiversidad. Los frailejones son la vegetación más emblemática de los páramos, y se reporta en elevaciones por encima de los 3000 m (Rangel-Ch. 2000). Dependiendo de la elevación a la cual se encuentra el frailejón, se asocia con diferentes tipos de vegetación. Según Rangel-Ch. y Pinto (2012), en el subpáramo (3000 a 3500 m.), los frailejones se encuentran con vegetación arbustiva, y bosque de bajo tamaño. En las elevaciones comprendidas entre los 3500 y 4100 m., o páramo propiamente dicho, el frailejón se encuentra con formaciones arbustivas abiertas, y en el súper páramo (mayores alturas a 4100 m.), la vegetación es menos continua (Rangel-Ch. 2000, Rangel-Ch. y Pinto 2012).

En general los frailejones se asocian con diferentes gramíneas de macolla. En áreas menos húmedas con plantas del género Calamagrostis, en intermedias con macollas y bambúes, y en áreas con alta humedad con Chusquea (Morales et al. 2007). Son plantas del dominio Eucariota, que pertenece a las espermatofitas, Magnoliáceas de la familia Asteraceae, o compuestas, que reúne más de 23.000 especies en 1.600 géneros. La familia Asteraceae, deriva su nombre de Aster, que significa estrella, y que hace referencia a la forma de inflorescencia (Ferriol y López 2016, Diazgranados 2012a y 2015). Pertenecen a la subtribu Espeletiinae con 8 géneros, 144 especies, 17 subespecies, 22 variedades y 8 formas (Díazgranados 2012b, 2015, 2017, Vargas 2016, Díazgranados y Barber 2017, Díazgranados y Sánchez 2017, Rojas et al. 2018). Este género tiene adaptaciones morfológicas y fisiológicas al ambiente extremo de páramo, como el crecimiento en roseta, hojas pubescentes y suculentas, posee en algunas especies hojas marcescentes, aislando al tronco de las bajas temperaturas y radiación ultravioleta, además, cuenta con una médula al interior del tronco que les permite retener agua (Moore 2009, Suárez 2013, Rojas et al. 2013).

El frailejón E. miradorensis (Cuatrec.), es una especie vegetal conspicua, característica de los páramos y registrada sólo en Colombia, en páramos de Sumapaz y Chingaza (Díazgranados 2013), en este último su presencia se encuentra restringida a pequeños lugares (Galindo et al. 2016), y está considerada en categoría de casi amenazada (Calderón et al. 2005), pertenece a la subtribu Espeletiinae Cuatrec., de la familia Asteraceae (Cuatrecasas 1975, 1982, Díazgranados 2012a, 2012b). la especie E. miradorensis fue inicialmente descrita en el lugar denominado “El Mirador” en el Páramo de Sumapaz, identificada inicialmente como variedad de Espeletia grandiflora (Cuatrecasas 1975) y también, se relacionó en algunos documentos como Espeletia killipii (Zuluaga 2002, Castro et al. 2007, García et al. 2009, Acosta y Torrenegra 2011); sin embargo, actualmente E. miradorensis es aceptada como especie válida. José Cuatrecasas (1982), catalogó a E. miradorensis como una planta endémica, la cual se encuentra entre los 2730 y 4000 m de elevación, en suelos de poca pendiente y mal drenados (Cuatrecasas 1975, 1982, Díazgranados 2012a, 2012b). En el Parque Nacional Natural (PNN) Chingaza, es usual encontrarla en hondonadas, suelos encharcados y con alta humedad. Hay que resaltar la longitud de su tallo o fuste, el cual es variable, pero llega en ocasiones a los 6 m de altura, posee una roseta con hojas dispuestas en forma de estrella y con pseudopeciolo, las hojas terminan desprendiéndose, evitando que se forme la necromasa (Figura 1). Forma inflorescencias en capítulos, sobresaliendo de las hojas y ubicándose en la parte media de la roseta. Las hojas son lanceoladas, elípticas, oblongas, semicoriáceas y de color verde grisáceo con pubescencia grisácea y lígulas amarillas (Diazgranados y Barber 2017). Debido a la longitud de su tallo o fuste E. miradorensis, semeja una palmera en el páramo (Díazgranados 2012b, Galindo et al. 2016 y Díazgranados y Barber 2017).

Figura 1. E. miradorensis en el sector de las Lagunas de Buitrago en el PNN Chingaza. Tomado por Torres (2017).

2.3 Atributos poblacionales

Al considerar las relaciones que establece un conjunto de individuos al interior del sistema o estructura que lo integran, surgen propiedades que se identifican con las del individuo, pero que tienen que ver con las características a nivel poblacional, tales como la densidad, natalidad y mortalidad de la especie entre otras (Morlans 2004) conformando el estudio demográfico o ecología de poblaciones.

Pero el estudio de poblaciones no solo se limita a la medición de las variables que la componen; como la densidad de individuos, la estructura y la forma en que cambian las poblaciones en el tiempo; sino que utiliza estos atributos para hacer análisis, proyecciones y presupuestos, también establece la caracterización y las relaciones entre los miembros y el medio circundante (Traveset et al. 2004, Palladino 2010). Una de las orientaciones en el estudio de las poblaciones, es el impacto numérico que presentan las interacciones entre las plantas y su ambiente. (Pavón et al. 2011, Camargo 2014).

Por otra parte, una de las orientaciones en el estudio de las poblaciones es el impacto numérico que presentan las interacciones entre las plantas y su ambiente (Pavón 2011, Camargo 2014). Este es el caso de la población de frailejones en el páramo y sus múltiples interacciones con el ambiente biótico y abiótico, estableciendo en sus áreas de distribución relaciones con poblaciones de artrópodos, aves y mamíferos (Macana et al. 2015). Pero también, con el agua disponible, la precipitación horizontal, las nubes y la niebla, entre otros. Los frailejones capturan el agua y regulan el flujo hidrológico en el páramo; toman el dióxido de carbono de la atmósfera y contribuyen a su fijación en la superficie, favoreciendo el almacenamiento de gran cantidad de agua y materia orgánica en el suelo (Diazgranados 2015). A su vez, el fino entramado de las interacciones biológicas genera dinámicas y estructuras poblacionales que se pueden entender evaluando sus atributos, tales como la densidad, la natalidad o la mortalidad, formas de crecimiento, distribución por edades, adaptación y dispersión (Suárez et al. 2010).

Se puede obtener medidas como la estimación de biomasa por unidad de superficie o porcentaje de cobertura (Venegas 2011), para evaluar la cantidad o proporción de ocupación de las plantas en una superficie. Así se logra calcular la distribución de la especie y su abundancia en el área ocupada. Por otro lado, una característica propia de algunas poblaciones de plantas es que se distribuyen en fragmentos o parches de hábitats adecuados, los cuales están separados por parches de hábitats inadecuados, donde no podrían establecerse. En el caso de E. miradorensis se observan condiciones ambientales particulares de suelo muy húmedo, lo que propicia conglomerados de individuos formando poblaciones que están separadas ocasionalmente por otras especies y suelos menos húmedos, presentes en el páramo del PNN Chingaza (Vargas 2016, Galindo et al. 2016).

Las características del suelo en una región no solo influyen en el establecimiento de las plantas, sino que son el soporte de las interacciones planta-insecto- microorganismo, allí la humedad y temperatura, así como nutrientes y otros factores

15 abióticos, permiten relaciones interespecificas que posiblemente culminen en afectación para alguno de los participantes (Agrios 2005). En el caso de las plantas, estas pueden presentar afectación por interacción con hongos patógenos o por herbivoría de insectos, atacando diferentes partes de la planta o el todo. Estas alteraciones morfológicas y fisiológicas del individuo nos permiten evaluar en el frailejón, los síntomas de incidencia y severidad, y por ende el síndrome de afectación y su condición orgánica. (Zabaleta 2000, Agrios 2004, Camarena 2009, Gaitán 2018).

Para la estimación del grado de daño que pueda tener una población por infección fúngica o de herbivoría, se emplea el índice de incidencia, tomando como juicio la proporción o porcentaje de individuos que manifiestan la enfermedad, sobre el total de la población considerada, en un lapso dado (Madden y Hughes 1995), esto es importante porque permite medir la ocurrencia de nuevos casos de afectación en las poblaciones. Hay que considerar que es posible que haya recuperación o muerte en los individuos afectados. Respecto del índice de severidad, se calcula considerando el área del individuo con afectación sobre el área total, o también, el número de hojas afectadas respecto al número total de hojas del organismo (Cooke et al. 2006), también importante porque permite observar la intensidad de la afectación en cada individuo de la población y visualizar que tan peligrosa es la afectación en un momento determinado.

2.4 Síndrome de afectación

Cuando se reúnen varios síntomas o signos de afectación en los individuos, se habla de un síndrome el cual se asocia a un daño o déficit funcional, el cual puede tener o no causas conocidas (Reverend 2000). Sin embargo, se conoce que los síntomas pueden ser diferentes, y también los agentes que los producen. En las plantas se ha estimado que posiblemente la afectación esté relacionada con

16 factores abióticos y bióticos como los insectos herbívoros y los hongos patógenos (Rojas et al. 2018).

Todos los organismos presentan relaciones interespecíficas que pueden ser benéficas o perjudiciales (Camarena 2009). Para el caso de los insectos hay más de un millón de especies que tienen relaciones con las plantas, algunos de ellos son polinizadores, otros son inocuos, pero muchos tienen actividades alimentarias a expensas de las plantas de donde obtienen sus nutrientes (Fagua y González 2006, Camarera 2009). Esta depredación o herbivoría por insectos que soportan las plantas, genera una dinámica de adaptaciones tanto en la planta como en los insectos, que eventualmente generan variaciones en la estructura poblacional (Camarena 2009). Los insectos también pueden ser vectores de patógenos que harían daño a la planta, conjugándose casualmente con la herbivoría y acentuando su afectación (Erazo y Amarillo 2016). Otra interacción que se presenta en las plantas son los endófitos fúngicos, que viven asintomáticamente dentro de los tejidos como una fase latente, donde el organismo puede desarrollar síntomas o causar cambios en la fisiología de la planta hospedera (Carroll 1988, Carrión et al. 2001, Prada et al. 2009, Sánchez 2013 et al., Varela 2014b, 2016a, Varela y Jácome 2018). Sin embargo, no solo se han reportado hongos endófitos, también se han registrado otros organismos en las plantas, como bacterias, protistas e invertebrados, aunque en la actualidad la mayoría de estudios están orientados a los endosimbiontes fúngicos (Carrión et al. 2001, Gamboa 2006, Lambert y Bekal 2009, Sánchez et al. 2013).

Las plantas enfermas generalmente se debilitan o se devastan por causa de los agentes que ocasionan la enfermedad, sean patógenos o ambientales y los tipos de órganos o tejidos que son afectados determinan el tipo de función que será restringida (Agrios 2004, González y Valero 2014). Esta afectación hace que llevar a cabo sus funciones normales disminuya o se anule por completo y como resultado, la planta se altere parcialmente o muera (Agrios 2004, Camarena 2009, González y Valero 2014).

Los efectos de las simbiosis entre hongo y planta son variados, dependiendo del tipo de planta hospedera y de las especies de hongos que interactúan con ella (Agrios 2005, Newton 2010). Una relación puede pasar de favorable a perjudicial, si las condiciones ecológicas y fisiológicas así lo orientan. Por ejemplo, cuando en una relación simbiótica el hongo elimina más carbono que el requerido por la planta hospedera, se pasa de una interacción favorable a una parasítica (Smith 2009). En este sentido los frailejones también presentan hongos endófitos que pueden transformarse en patógenos y comprometer su anatomía y fisiología (Faeth y Fagan 2000, Gamboa 2006, González 2012, Gaitán 2018).

Así como se han verificado actividades de hongos fitopatógenos en frailejones, también se ha evidenciado afectación por herbivoría producida por insectos (Medina et al. 2010, Varela y Jácome 2018). En el PNN Chingaza, se ha observado alteraciones con afectación producida aparentemente por insectos plaga, porque si bien toda la herbivoría produce daño en el tejido de una planta, no siempre el rompimiento de tejido responde a un ataque de insectos (Granados et al. 2008 Camarena 2009, Medina et al. 2010). Además, se debe diferenciar en las plantas, entre la huella de alimentación del insecto y el daño mecánico simple, como el que causa el viento en condiciones naturales (Camarena 2009, Urbina 2011).

III. ANTECEDENTES

Desde la antigüedad se ha tenido interés por comprender las relaciones entre los organismos y su entorno, de saber en dónde y cómo encontrar a las presas para la caza o la pesca, así como la recolección de alimentos, orientaron el trabajo por la taxonomía y la historia natural, después la agricultura y la ganadería, generó la necesidad de conocer de plantas y animales, pero es hasta el siglo XIX que la ecología se establece en una ciencia teórico practica interdisciplinar. Recibe los aportes de la biología, geología, de geógrafos y otros, que comparten el interés por

18 el estudio de los seres vivos y el ambiente natural (Milián 2007). Posterior a esto, con la participación de Graunt (1962) y Cole (1958), se describe la importancia de estimar cuantitativamente una población y sus índices de natalidad y mortalidad, la proporción de sexos y la estructura de grupos de edad en las poblaciones humanas (Milián 2007). Eran los inicios de la demografía o ecología de poblaciones, en la cual hoy en día se utilizan las variables de estructura poblacional, densidad, tasa de crecimiento, natalidad, mortalidad y flujos migratorios, logrando el conocimiento de las dinámicas poblacionales, como herramienta valiosa para preservar la biodiversidad (Palladino 2010).

Varios trabajos en ecología de poblaciones se han realizado con plantas y animales, aunque en plantas de alta montaña tropical y específicamente en frailejones sean escasos. Una investigación relevante con Espeletia spicata en el páramo desértico en Venezuela. Estrada y Monasterio (1988), donde se analizan aspectos de la estructura poblacional, la sobrevivencia y las causas de mortalidad en las poblaciones. Se identifican a las plántulas y juveniles como las fases más vulnerables del ciclo de vida y con mayor mortalidad (Silva et al. 2000), las de edad intermedia con menor mortalidad y mayor capacidad reproductiva, y las más longevas, con alta mortalidad (Llambí et al. 2004, Fagua y González 2006, Benítez et al. 2007, Rojas et al. 2012)

Diferentes investigaciones con frailejones han demostrado que las etapas de vida en el ciclo de las plantas tienen importancia por lo que representan en la dinámica de las poblaciones. El remplazo que realizan las plántulas y juveniles a futuro de los individuos adultos, las muertes y las transiciones entre las clases de tamaño, establecen la abundancia en cada clase de tamaño y en la estructura poblacional. Adicionalmente las interacciones intraespecificas e interespecíficas que se presentan entre los individuos causan variaciones en las abundancias de estos en las clases de tamaño y establecen la estructura poblacional que exhiben. Esto se refleja en una dinámica poblacional, si las poblaciones se mantendrán o no en el tiempo (Cavelier et al. 1992, Fagua y González 2006, García et al. 2009, Rojas et

19 al. 2012). De ahí que en varios estudios los individuos han sido agrupados dentro de las poblaciones en clases de tamaño, en individuos reproductivos y no reproductivos, mientras que otros estudios han centrado su atención en una clase de tamaño en particular. Esto ha sido fundamental en la identificación de la estructura poblacional de los frailejones y de su comportamiento poblacional. Es el caso del estudio realizado con E. barclayana en el páramo de Guerrero (Cavelier et al. 1992), en donde con base en la tasa de producción de hojas se establecen cinco clases de tamaño y relacionan a cada una con la tasa de productividad en hojas/año, señalando mayor tasa en la segunda clase de tamaño (61-90 cm). Por otra parte, en Llambí et al. (2004) analizaron los cambios de la estructura poblacional de Espeletia schultzii después de una perturbación agrícola, y la relacionaron con las clases de tamaño. Determinaron que aumentaba la abundancia de individuos en todas las clases de tamaño, que aparecían nuevas plantas, pero que esto dependía también de las condiciones físicas del suelo local.

Otros trabajos se han orientado a aspectos reproductivos en los frailejones, y también relacionados con la ecología de las poblaciones. García et al. (2009) trabajó con E. grandiflora y Espeletia killipii en el páramo Chingaza, realizando un censo de las dos especies, con el cual identificaron la altura del primer evento reproductivo en ambas especies (70 cm), y estimaron la cantidad de descendientes por floración. Lara y Cárdenas (2015) encontraron que el promedio de supervivencia de las plántulas en E. schultzii es de 54,5 m2 y en E. grandiflora la tasa de sobrevivencia es de 11,7% lo que equivale a tres veces menos la de E. schultzii. Por otro lado, en el páramo de Chingaza Fagua y González (2006), con E. grandiflora trabajaron la fenología reproductiva, concluyendo que es similar a la de otras especies de Espeletia en Colombia y en páramos secos en Venezuela (Estrada y Monasterio 1988, Cavelier et al. 1992) con momentos sincrónicos de floración. En la polinización reportaron una variada pero reducida disponibilidad de polinizadores, y las tasas de crecimiento la semejaron a las de otras especies de Espeletia (Llambí et al. 2004, Garcia et al. 2009, Tobón 2011), excepto por la alta tasa de crecimiento encontrada para juveniles y adultos.

Una investigación relevante es la realizada por Rojas et al. (2018) ya que da cuenta de los frailejones presentes en todo el Territorio CAR y establece una lista de biodiversidad en frailejones identificando la riqueza de estas plantas en páramos de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá. Además, evalúa el estado de afectación de cada especie. Reportó 2 géneros y 18 especies, en seis complejos de páramos. Con las especies estableció la estructura poblacional, con base en si presentaban o no la típica forma de J invertida esperada y si mostraban alteraciones o síntomas de afectación. Para su consideración se establecieron tres grupos de especies con base en la estructura poblacional; una con el patrón esperado de J invertida la cual se registró para E. grandiflora, E. cabrerensis y E. corymbosa. Otras especies con estructura poblacional similar, pero con la clase de tamaño juvenil más abundante, E. incana, E. killipii, E. murilloi, E. uribei, E. chocontana y E. argentea; y finalmente otro grupo de especies donde se presentaron clases de tamaño con cantidades de individuos muy diferentes, como es el caso de E. congestiflora, E. garciae, E. rabanalensis y E. sp.1 (especie no identificada).

De las especies trabajadas en el territorio CAR no se logró corroborar la presencia en campo E. miradorensis, pero se reportó como especie del territorio CAR (Rojas et al. 2018), debido a que con base en colecciones tipo depositadas en herbario COL está reportada para localidades de Cundinamarca. Además, de dos especies colectadas en campo que no se pudieron determinar, al parecer una de ellas es E. miradorensis, pero esto está por confirmar. Sin embargo, esto permitió ratificar que esta especie está restringida a lugares específicos en los páramos.

Por otra parte, aunque el estudio de los frailejones en los páramos se inició hace mucho tiempo, casi tres siglos después de la llegada de los españoles a América (Diazgranados 2015), son relativamente recientes las observaciones que se hicieron del síndrome de afectación en estos. Es posible que se hayan presentado desde varias décadas atrás, pero las primeras evidencias registradas en el PNN Chingaza fueron realizadas por el guardaparques Luis Alberto Espino en el año

2000, concretamente en E. uribei. Después, en otros recorridos realizados por el guardaparques Alirio García, las registró en el sector de La Playa, del mismo PNN, y reporta la presencia de hongos en la raíz de Espeletia uribei que hace que se sequen lentamente y mueran, generando mal olor al tallo y un color amarillento a las hojas. Adicionalmente, se observó una larva en el cogollo de las plantas, según se encuentra consignado por Varela (2018).

Posteriormente, Medina et al. (2012) reportó para la cuenca Calostros un área de 376.600 m2 de frailejones con síndrome de afectación, llegando ésta a incrementarse a un área de 2.247.600m2 en un lapso de ocho meses. Algunos individuos en ese tiempo murieron (Medina et al. 2010). Después, con avances en la descripción de la distribución espacial y temporal de la afectación en los frailejones de los páramos de Andes del Norte, se realizó una confirmación de dicha afectación en los páramos de Chingaza, Cruz verde, Sumapaz, Galeras y Cocuy. A la vez se hicieron reportes sin confirmar de páramos con afectación en Tamá, Pisba, Guaca, Guanentá, Los Nevados, Las hermosas, Puracé, Nevado del Huila y Frontino. En Venezuela en el páramo de Piedras blancas también hay reportes no oficiales de afectación, lo mismo que en Ecuador en el páramo El Ángel con Espeletia pycnophylla (Medina et al. 2016).

En el PNN Chingaza se han realizado varios trabajos de investigación sobre el estado y síndrome de afectación en frailejones. En E. corymbosa, E. grandiflora, E. argentea, E. killipii y E. uribei, se ha encontrado diferentes grados de síntomas (Varela 2014a, 2014b, 2016, 2018). En E. argentea los síntomas del síndrome de afectación (entorchamiento y herbivoría por insectos) alcanzan una incidencia del 78% registrando afectación por síntomas de herbivoría de 47% y por síntomas de entorchamiento de 63% (Varela 2014b). E. miradorensis, reconocida como valor objeto de conservación (Galindo et al. 2016), mostró síntomas de herbivoría y síndrome de afectación por microrganismos, como posibles causantes de pudrición en hojas (Téllez 2017). Pero este síndrome de afectación en los frailejones se hizo evidente desde el 2009, cuando los habitantes del páramo de Chingaza e

22 investigadores observaron en el área de la quebrada Calostros frailejones síntomas del síndrome de afectación. Estas observaciones congregaron a estudiosos de diferentes instituciones para evaluar la dimensión del problema y ofrecer posibles soluciones al síndrome que se presentaba. Es entonces que en el 2010 se realiza la primera diagnosis en E. grandiflora, E. argentea y E. corymbosa y se reporta una incidencia del 11% en 315 individuos de E. grandiflora y un 89% no presentaban síntomas (Medina et al. 2010, 2012, 2016). De los frailejones afectados el 90% presentó daño leve (de 1% a 25%) nivel 1, según escala de Salinas (2013), un 8% de daño nivel 2 (26% a 50%) y un 2% nivel 3 (51% a 75%). Ningún frailejón presentó nivel 4 (76% a 100%; Medina et al. 2016).

Las observaciones en campo muestran que el síndrome de afectación es dinámico en el tiempo, aumentando o reduciéndose, y como consecuencia los individuos pueden recuperarse o morir. Así que después de lo reportado en el 2009 para E. grandiflora se halló que, en el 2013 en el PNN Chingaza, la incidencia había aumentado y el 49% de la población se encontraba con síntomas, siendo la proporción de individuos con síntomas de herbivoría del 32% y entorchamiento el 35%. Las clases de tamaño más afectadas fueron las intermedias, coincidiendo con las clases de mayor número de individuos y con una severidad baja o media, lo que sugirió que el daño ocasionado no representaba hasta ese momento una amenaza para la supervivencia de la población (Medina et al. 2012, Medina et al. 2013). Por otro lado, estudios en la población de E. argentea mostraron un alto nivel de afectación por entorchamiento, y herbivoría, presentando alto grado de incidencia 78%, pero bajo grado de severidad de 9,5% para herbivoría y 22% para entorchamiento (Medina et al. 2013, Varela en Cabrera y Ramirez 2014, Varela 2018).

La variación tanto en la incidencia y severidad en los síntomas del síndrome de afectación parece ser especie específica, depender de los síntomas que presenta una misma planta y factores ambientales. Por ejemplo, el grado de incidencia y severidad de pudrición de hongos fue mayor en E. argentea (70%) que en E.

23 grandiflora (45%), en la cuenca de la quebrada Calostros (PNN Chingaza; Varela y Jácome 2013). Por otra parte, se identificó una relación inversa entre la incidencia de herbivoría por insectos y la pudrición por hongos en los frailejones se registró 32 ± 8% con síntomas de herbivoría de insectos y 35 ± 8% con infección fúngica, reportando a las clases de tamaño intermedias con más síntomas de afectación, que coincide con las clases de tamaño más numerosas (Medina et al. 2013), además, la severidad reportada fue baja, 9,5% para herbivoría de insectos y 22% para infección fúngica y cuando aumentaba la herbivoría disminuía el entorchamiento en los frailejones (Medina et al. 2013, 2016, Varela 2014b, 2018). Otro aspecto relevante en la afectación de las poblaciones de frailejones es la humedad que registra el suelo. En ese sentido, para E. grandiflora se presentaron más individuos enfermos con una humedad en el suelo de 78%, mientras que con una humedad del 5% hubo mayor disponibilidad de fósforo en el suelo y mayor cantidad de individuos sanos (Varela 2014).

Con relación a los agentes causantes de la enfermedad de los frailejones, que se encuentran consumiendo las hojas jóvenes del centro de la roseta de los frailejones, algunos de los insectos identificados pertenecen al orden Lepidoptera de la familia Pterophoridae, Coleoptera de la familia Carabidae y ocasionalmente Diptera (Medina et al. 2010). En los frailejones se hallaron escarabajos Dyscolus interruptus (Putzeys, 1878) y Dyscolus striatulus (Chaudoir, 1978), en la base de la roseta, formando una serie de túneles o galerías construidas por ellos mismos. Algunos individuos se encontraron realizando herbivoría en las hojas más grandes de la roseta del frailejón, lo que era extraño, ya que los carábidos no pertenecen a la fauna propia del frailejón y sólo ocasionalmente buscan presas en la roseta durante su actividad nocturna (Moret 2005). Se identificaron adicionalmente hongos como Colletotrichum (Ascomycota), en las láminas de la hoja de los frailejones, y los cuales involucran especies endófitas no patógenas y parasíticas. Adicionalmente se constató que la afectación más frecuente fue de herbivoría por insectos en las hojas maduras (Medina et al. 2010, Varela 2014b, 2018). Estos daños están asociados directamente a insectos fitófagos, del orden Lepidoptera y Coleoptera que

24 ocasionan deterioro severo sobre los frailejones, que originan clorosis, deformación de hojas y pérdida de tejidos (Varela 2014, 2018). Hay varios insectos reportados más recientemente, que atacan a los frailejones, como Oidaematophorus espeletiae de la familia Pterophoridae, polillas de la familia Noctuidae y varias especies y morfotipos de la familia Curculionidae, Premnotrypes sp., Premnotrypes sp., Listroderes sp., Listronotus sp., Purianus sp., Hylesinus sp. y varios morfotipos (Varela 2016).

Con relación a E. miradorensis hay que señalar que solo se ha desarrollado un trabajo preliminar que reporta la presencia de síntomas del síndrome de afectación. Este reporte es para las poblaciones ubicadas en inmediaciones a las lagunas de Buitrago y de Siecha, y consiste principalmente en herbivoría por larvas de insecto, del orden Díptera, siendo la clase de tamaño juvenil la más afectada 40% (Téllez 2017). Sin embargo, esta fue una observación puntual y se desconoce si esto se mantiene en el tiempo.

IV. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

La información acerca de la identificación de las características demográficas en los frailejones es escasa, sin embargo, hay trabajos que abordan aspectos de la ecología poblacional, entre ellos el realizado con E. spicata en el páramo desértico de Venezuela (Estrada y Monasterio 1988). Los realizados con E. barclayana en el páramo de Guerrero (Cavelier et al. 1992), o los adelantados con E. grandiflora en el páramo de Chingaza (Fagua y González 2006, García et al. 2009, Venegas 2011). En ninguno de ellos se estudia la dinámica poblacional con variables como la tasa de natalidad y mortalidad. Adicionalmente, no hay un estudio poblacional por clases de tamaño que dé cuenta del comportamiento de las especies, de la estructura poblacional en el tiempo, del estado de cada una de las clases de tamaño. De tal forma que, de conocer algunos de estos aspectos, se podría definir por ejemplo el

25 tipo de crecimiento de una especie, una eventual vulnerabilidad o tener el conocimiento necesario para tomar acciones a ciertas clases de tamaño, orientadas a la conservación y el cuidado de la especie.

Otro aspecto es el síndrome de afectación que están presentando los frailejones en diferentes páramos de Colombia, Ecuador y Venezuela. Inicialmente se consideró que los reportes en los páramos de los Andes del Norte se debían al impacto antrópico por ganadería y agricultura en el ecosistema de páramo. Sin embargo, recientemente se ha determinado que ésta no es la única causa de los síntomas de afectación en frailejones (Varela 2016, 2018). Algunas investigaciones han demostrado que se presentan síntomas del síndrome de afectación en frailejones relacionados con infección por hongos o de herbivoría por insectos (Medina et al. 2010, González 2012, Hernández et al. 2014, Gaitán 2018, Varela 2016, 2018).

Por otra parte, el frailejón identificado como E. miradorensis es una planta tropical de alta montaña poco estudiada y siendo reportada en los páramos de Sumapaz y Chingaza. Está catalogada como Valor Objeto de Conservación (VOC) al igual que todos los frailejones de PNN Chingaza y estimada como endémica para la Cordillera Oriental en Colombia (Galindo et al. 2016, Beltrán y Arias 2018). Con esta especie se han realizado muy pocos trabajos, pero en ninguno se hace referencia a su comportamiento demográfico, no se ha identificado la tasa de crecimiento, de natalidad y mortalidad, aspectos importantes no sólo para el conocimiento de la especie en sí misma, sino para el conocimiento, conservación y manejo de otras especies de frailejones que hacen parte del sistema de páramo.

En este sentido, el presente trabajo se hace relevante para generar conocimiento que permitiría no sólo caracterizar algunas de las poblaciones de E. miradorensis en el PNN Chingaza, en términos de aspectos de su estructura poblacional como la densidad, la tasa de crecimiento, la tasa de natalidad y de mortalidad, sino identificando además incidencia y severidad de síntomas de afectación. Pero de manera importante aportaría a la política administrativa de los recursos naturales

26 del páramo dentro del área protegida, para la conservación de la biodiversidad del ecosistema y la sostenibilidad del recurso hídrico.

V. OBJETIVOS

5.1 Objetivo General

Establecer algunos atributos poblacionales y el nivel de síntomas del síndrome de afectación que presenta E. miradorensis, en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo de Chingaza.

5.2 Objetivos Específicos

 Determinar la estructura poblacional de E. miradorensis en inmediaciones a las lagunas de Siecha y Buitrago del PNN Chingaza.  Establecer la densidad, tasa de crecimiento, tasa de natalidad y mortalidad de E. miradorensis en sectores de las lagunas de Siecha y Buitrago del PNN Chingaza.  Determinar la incidencia y severidad de síntomas del síndrome de afectación que presenta E. miradorensis en inmediaciones a las lagunas de Siecha y Buitrago del PNN Chingaza.

VI. PREGUNTA E HIPÓTESIS DE INVESTIGACIÓN

6.1 Pregunta de investigación

¿Cuáles son algunos de los aspectos demográficos (estructura y densidad poblacional, tasa de natalidad y mortalidad), y el nivel de incidencia y severidad de síntomas que se observa en E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del PNN Chingaza?

6.2 Hipótesis:

Las poblaciones de E miradorensis en inmediaciones a las lagunas de Buitrago y Siecha, presentan una estructura poblacional de J invertida, con una tasa de natalidad mayor que la tasa de mortalidad, y con una incidencia y severidad más alta para los síntomas por herbivoría que de hongos.

VII. MATERIALES Y MÉTODOS

7.1 Área de estudio

El estudio se realizó entre agosto de 2018 y diciembre de 2019 en el Parque Nacional Natural Chingaza (PNN Chingaza), en área protegida inscrita a la Unidad Administrativa Especial del Sistema De Parques Nacionales Naturales de Colombia (UAESPNN). El PNN Chingaza está ubicado en la Cordillera Oriental de la Región Andina de Colombia, en los departamentos de Cundinamarca y Meta. Contiguo a Bogotá. El Parque está ubicado en las coordenadas 4°31’ 03’’ N, 73°50’50’’ O, cobijando parte del páramo de Chingaza (Díazgranados 2013). Cuenta con extensión total de 76.600 ha (Vargas y Pedraza 2004; Díazgranados 2015, Galindo et al. 2016). La temperatura media anual está entre 5°C y 11°C, con régimen de

28 lluvias unimodal y elevación entre los 3200 y 3800 m, presenta condiciones de alta humedad, vientos fuertes con “lluvia horizontal” y variaciones repentinas de nubosidad, al igual que abundante precipitación, alcanzando hasta los 3000 mm de promedio anual (Rangel-Ch. 2000, Tejedor et al. 2012, González 2012, Galindo et al. 2016). Con relación al suelo de este páramo, tienen abundante contenido de material orgánico, alta capacidad para capturar CO2 y persistencia en la concentración de carbono en el suelo. Su temperatura es baja y posee alta acidez, así como bajo contenido de fósforo y de alófana. La humificación y mineralización resultado de la actividad biológica forma suelo con diferentes características y proporciones. La mayor proporción corresponde a suelos derivados de ceniza volcánica o andisoles con 49%. Inceptisoles o suelos relativamente jóvenes con gran capacidad para almacenar agua, están en el páramo en un 24%. Suelos orgánicos principalmente en áreas de depresión, llamados histosoles están en 15%. Suelos muy jóvenes o entisoles en el 9% y el 3% en afloramientos rocosos (Rangel- Ch. 2000, Vargas y Pedraza 2004, Rivera y Rodríguez 2011, Sánchez 2013).

La temperatura tiene amplias variaciones diarias, pudiendo alcanzar en la noche hasta -2°C y en el día puede llegar a 25°C o más dependiendo de otras variables como la topografía, los vientos, la pluviosidad o la nubosidad. En los suelos la temperatura es mayor que la del aire, sobre todo en zonas más altas. El agua juega un papel importante en las características físicas del suelo, la capacidad de infiltración y la recarga de acuíferos permite almacenar agua, alcanzando en los primeros 30 cm hasta el 61.7% de agua del volumen total del suelo (Rivera y Rodríguez 2011). En el sector de las lagunas de Buitrago los suelos son muy oscuros, ricos en materia orgánica y ácidos. Predominan los histosoles por presentar zonas cóncavas, alrededor de las lagunas, con alta retención de agua (Rangel-Ch. 2000, Morales et al. 2007, Diazgranados 2015 Galindo et al. 2016).

Se escogieron dos lugares de muestreo en el páramo del PNN Chingaza, los cuales están identificados como los sectores de: Las lagunas de Buitrago, ubicado en los 4°45'31.03"N y 73°49'44.89"O y el de las Lagunas de Siecha en 4°45'45.79"N y

73°51'5.53"O (Figura 2), lugares donde se han reportado poblaciones de E. miradorensis. Los sectores en donde se encuentra la especie de estudio tienen una elevación superior a los 3600 m, siendo un área llana en el caso de Buitrago y con pendiente leve, en el caso de Siecha. Los dos lugares son muy húmedos, encontrándose anegados y presentando alta escorrentía y corrientes de agua subterránea. La vegetación se caracteriza por la presencia de pajonales, chuscales, frailejones; en lugares con drenaje deficiente aparecen algunos arbustos y musgos.

7.2 Establecimiento de parcelas

Los dos sitios de muestreo elegidos están separados entre sí por aproximadamente 70 km. Lagunas de Buitrago presenta una elevación de 3617 m y Lagunas de Siecha de 3643 m. Las áreas de muestreo están contiguas a las lagunas presentes en cada sitio.

Sector lagunas de Siecha

Sector lagunas de Buitrago

Figura 2. Ubicación del área de estudio (lagunas de Siecha y lagunas de Buitrago) en el Parque Nacional Natural Chingaza. Mapa tomado de GoogleEarth. Fotos tomadas por Torres (2017).

Se escogieron estos sitios, con base en visitas de campo previas, teniendo en cuenta las orientaciones de funcionarios del Parque sobre la ubicación de las poblaciones de E. miradorensis y el trabajo preliminar realizado con E. miradorensis por Téllez (2017).

Los muestreos se realizaron entre los meses de agosto del 2018 y diciembre de 2019 (16 meses), y se tomó la información en parcelas como unidades básicas de muestreo (Martella et al. 2012). Se establecieron parcelas de 25 m2 cada una (5x5 m), diez en inmediaciones a las Lagunas de Buitrago, y otras diez, en los alrededores a las Lagunas de Siecha. La ubicación de las parcelas se definió teniendo en cuenta los parches donde se encontraba una mayor cantidad de individuos de la especie, eran monoespecíficas y estaban separadas entre sí por lo menos 15 m. Para cada sitio (Buitrago y Siecha) se registró la elevación que fue de 3617 m y 3643 m respectivamente, y se tomaron las coordenadas geográficas y la elevación con GPS. Se asignó una identificación a cada parcela, al igual que a cada frailejón dentro de la parcela.

7.3 Muestreo de las variables poblacionales

En cada parcela se asignó una identificación a cada planta de frailejón, Se hizo conteo del total de individuos, incluyendo plántulas (≤15 cm de altura) y la marcación de cada uno de estos se realizó con paletas de madera; para el caso de las plántulas se utilizaron banderines para su marcación. Se realizaron cinco muestreos, uno cada cuatro meses durante los dieciséis meses del monitoreo. Para cada individuo con tallo se registró la altura de este en forma directa con un metro, sumándole la altura de la roseta, para la obtención de la altura total, la cual fue tomada desde la base de la roseta hasta la hoja más alta, y se registró la altura de la primera sinfloresencia, donde se registra la primera cicatriz del florecimiento. Se contabilizó el número de individuos vivos, la cantidad de nuevas plántulas y la cantidad de individuos muertos.

La altura total de los individuos con tallo sirvió para establecer las clases de tamaño para adultos utilizando la fórmula de Sturges (1926), comúnmente utilizada en otros trabajos de estructura poblacional de frailejones (Estrada y Monasterio 1988, Fagua y González 2006, Torres 2013, Téllez 2017 y Varela 2018), entre otros.

푋 푚á푥 − 푋 푚í푛 퐼 = 퐶

donde: C = 1 + (3.3 x log N) C = el número de clases I = es el intervalo de cada clase de tamaño. X = el valor máximo y mínimo de la longitud del tallo N = es el número total de los individuos

Con base en las clases de tamaño se pudo evidenciar la estructura poblacional para cada muestreo, en cada parcela, mediante una gráfica de la cantidad de individuos registrados en cada clase de tamaño. Esto se hizo para cada parcela en cada muestreo.

La densidad se estableció calculando el número de individuos por unidad de área, referida a 1 m2. Para referenciar este dato se usó el valor menor y mayor obtenido, y adicionalmente se calculó el valor promedio ± desviación estándar, para comparar con otros estudios.

La tasa de crecimiento se calculó obteniendo la diferencia de la longitud del tallo entre el primer muestreo (agosto de 2018) y el último (diciembre de 2019). Se registró el promedio ± la desviación estándar de la tasa de crecimiento de los individuos que permanecían vivos al último muestreo, tomando sólo a estos la diferencia de longitud del tallo o fuste. Se hizo cálculo de los dos sectores de estudio por separado (Buitrago y Siecha) y posteriormente se reunieron los resultados para comparar con otros estudios.

Con relación a la tasa de natalidad se calculó para cada muestreo, tomando los datos de todas las parcelas y los muestreos en conjunto de los dos sectores de estudio (Buitrago y Siecha), utilizando la fórmula:

퐵 푏 = 푥 1000 푃 donde: b = es la tasa bruta de nacimientos, considerados en este caso como el número de plántulas nuevas encontradas en cada muestreo B = número total de plántulas nuevas en los 16 meses P = número total de individuos en los 16 meses

La tasa o índice de mortalidad se calculó por cada muestreo, en cada parcela y con todo el conjunto de datos en cada sector de estudio (Buitrago y Siecha), con la fórmula:

퐹푥 푚푥 = 푥 1000 푃푥 donde: mx = la tasa de mortalidad en E. miradorensis por cada 1000 individuos

Fx = número de individuos muertos

Px = el número total de individuos (vivos y muertos)

7.4 Muestreo del síndrome de afectación

Para identificar el área con síntomas de afectación por hongos o por herbivoría en cada individuo, se consideró el cambio de coloración textura, entorchamiento o necrosis de las hojas con alteraciones por hongos. La pérdida de tejido vegetal como síntoma de afectación por herbivoría, y para evaluar el grado de severidad se utilizaron los rangos porcentuales a manera de cuadrantes, daño leve (de 0% a 25%) nivel 1, según escala de Salinas (2013), daño nivel 2 (26% a 50%) daño nivel 3 (51% a 75%) y daño nivel 4 (76% a 100%) Medina et al. (2016). Estos porcentajes

33 permitieron cuantificar porcentualmente la cantidad de daño en cada individuo con síntomas de afectación.

7.5 Identificación de síndrome de afectación

Para identificar incidencia por presencia o ausencia de síntomas en E. miradorensis de pudrición por hongos, o por herbivoría de insectos se usó el registro de observación directa. Para evaluar severidad se tomaron dos ejes perpendiculares cruzados entre sí formando cuatro cuadrantes en la roseta, y se hizo valoración del número de cuadrantes con síntomas (Salinas et al. 2013), para la valoración del grado de severidad. Para la evaluación y registro porcentual de los adultos se tomó consideró toda la roseta incluyendo hojas jóvenes y maduras. Se valoraron independientemente los síntomas que exhibían por herbivoría de insectos y por pudrición fúngica en cada individuo (Figura 3 y 4). En las plántulas y juveniles (individuos menores de 35 cm) se realizó la misma observación por cuadrantes y se complementó con el conteo de hojas para sacar el estimativo porcentual de los síntomas del síndrome de afectación.

Para evaluar el síndrome de afectación en las poblaciones de E. miradorensis, primero se observó si los individuos presentaban o no síntomas por herbivoría de insectos o por pudrición de hongos, segundo, se identificó el tipo de afectación en cada individuo, herbivoría o pudrición, tercero, se identificó el grado de pudrición por hongos o de síntomas de herbivoría por insectos en cada individuo. Esto se realizó con cada individuo de cada parcela, en cada uno de los cinco muestreos que se realizaron durante el tiempo de estudio. Posterior al registro, con los datos se sacaron los promedios porcentuales ± desviación estándar de la incidencia y severidad. de las poblaciones de estudio (sectores de Buitrago y Siecha), como se describe a continuación.

A B

Figura 3. Síntomas de herbivoría por insectos en individuos de E. miradorensis A. Hojas con signos de herbivoría por insectos en adulto. B. Síntomas de herbivoría por insectos en plántula. Fotos tomadas por Torres (2018).

A B

Figura 4. Síntomas de pudrición por hongos en individuos de E. miradorensis A. Debilitamiento y pérdida de turgencia de hojas con pudrición en la base. B. Pudrición por hongos en base de la roseta. (Rojas et al. 2018). Fotos tomadas por Torres (2018).

La incidencia se estimó como el porcentaje ± la desviación estándar de los individuos en las poblaciones que presentaban afectación dentro del total de la población en el tiempo de muestreo (16 meses). Se usó la fórmula propuesta por Madden y Hughes (1995):

푁푎 퐼 = 푥 100 푁푡 donde: I es la incidencia Na el número de individuos afectados y Nt el número de individuos totales de la población estudiada.

Se calculó la incidencia para la población de cada sector de trabajo (Buitrago y Siecha). Se obtuvo el porcentaje de afectación de la población por cada muestreo y en cada parcela de los dos sectores, así se registró la afectación de pudrición por hongos y por herbivoría de insectos obteniendo la incidencia en cada población.

Por otro lado, el índice de severidad se estimó en todos los individuos con síntomas de afectación por hongos o por herbivoría. La valoración se realizó en el área foliar de la roseta estimándose el área porcentual de la de las hojas con síntomas de afectación, observando todas las hojas jóvenes y maduras, con respecto a toda la roseta. Se registró la severidad para los síntomas de afectación por hongos y para los de herbivoría. Para obtener la severidad en cada individuo se aplicó la ecuación de Cooke et al. (2006).

퐻 푆 = 푎 푥 100 퐻푡 donde: S = es la severidad de la afectación en cada individuo,

Ha = el porcentaje de hojas afectadas y

Ht = el 100% de la roseta del individuo.

Luego se obtuvo un promedio porcentual ± desviación estándar del grado de severidad en los individuos con síntomas de afectación, en cada sector de estudio, por cada muestreo y por cada clase de tamaño presente en las parcelas.

Con los datos porcentuales de síntomas de afectación de cada individuo, en cada sector, de cada muestreo presente en cada clase de tamaño, se procedió a sintetizar la información, se calculó un promedio porcentual ± desviación estándar, tanto por muestreo como por clase de tamaño. Con esto se pudo determinar si la severidad del síntoma de afectación aumentaba, se mantenían con el mismo grado o disminuía.

VIII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los factores meteorológicos caracterizan las condiciones climáticas en un ecosistema y en el páramo cumplen una función determinante en los procesos biológicos. Se sabe que temperatura y humedad son variables que inciden en los ritmos de los ciclos biológicos y en las adaptaciones que los seres vivos desarrollan para su supervivencia, por eso conocer el comportamiento de la temperatura y la precipitación durante el periodo de estudio es relevante para establecer una relación entre estos factores climáticos y aspectos poblacionales de la especie de estudio E. miradorensis. La temperatura promedio durante el periodo de estudio (agosto de 2018 a diciembre de 2019) fue relativamente constante; sin embargo, los meses que registraron la temperatura más alta fueron octubre de 2018 (14,4 °C) y abril de 2019 (14,7 °C) y las más bajas se registraron en julio de 2019 (11,7 °C), y en septiembre de 2018 y agosto de 2019 con12,1 °C. La diferencia máxima fue de 3°C entre la temperatura más alta y la más baja registrada. Con relación a la precipitación, las mayores pluviosidades se presentaron en abril y junio de 2019 (120,03 y 121 mm, respectivamente), y la más baja en diciembre de 2018 (2,06 mm) y octubre de 2019 (7,03 mm). La temperatura y precipitación del periodo de estudio estuvieron por debajo del rango de temperatura y precipitación de otros periodos,

37 mostrando una diferencia importante. Con relación a la velocidad del viento en el periodo de estudio, los registros mostraron pequeñas variaciones, los más altos se presentaron en agosto de 2018 (20,25 km/h) y en julio de 2019 (19,5 km/h) y los más bajos en marzo de 2019 (12,3 km/h) y en octubre de 2018 (12,55 km/h). La comparación con los años anteriores (2016-2017) muestra que durante el periodo de estudio se registró la precipitación, temperatura y velocidad del viento más baja, reduciéndose la precipitación a la mitad y la temperatura en 6,2°C, en promedio. La velocidad del viento también estuvo 3,36 km/h por debajo del periodo de comparación 2018-2019 (Figura 5).

Es necesario aclarar que durante parte del período de estudio se presentó el fenómeno de El Niño. Este inició en el país a finales del 2018 y se prolongó durante el primer trimestre de 2019 (IDEAM 2019), lo cual coincidió con la primera temporada seca del año. Aunque se pronosticó que el fenómeno de El Niño era de débil a moderado, el incremento de temperatura y un descenso en la precipitación debía haberse registrado en todo el territorio colombiano; sin embargo, en los sectores de estudio este aspecto que no se evidenció. De acuerdo con el reporte de las estaciones del IDEAM La Floresta, San isidro, Santa Cruz de Siecha y Guasca, cercanas a los sectores de Buitrago y Siecha, respectivamente, hubo un aumento en la precipitación, pero no en la temperatura, es decir, para los sectores de estudio se reportó baja precipitación y baja temperatura.

Se trabajó con un número inicial de 120 individuos de Espeletia miradorensis en las lagunas de Buitrago y 116 en las lagunas de Siecha, en un área total de 500 m2 (250 m2 en cada sitio de trabajo). Sin embargo, hubo variación en el número de individuos dentro de las parcelas, durante el tiempo de seguimiento, tanto por muerte de individuos como por aparición de nuevas plántulas. El número final de individuos de E. miradorensis después de 16 meses fue de 111 en las lagunas de Buitrago y de 119 en las lagunas de Siecha.

A 18 200 . 16

14 150

C) ° 100 10

8 50

Temperatura Temperatura ( 6 Precipitación (mm)

4 0 2

0 -50

Periodo de muestreo Temperatura (°C) Precipitación (mm)

B 25 .

5 Velocidad del (km/h) del Viento Velocidad

Periodo de Estudio

Figura 5. Información reportada por el IDEAM de las estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. A. Promedio de temperatura (°C) y de precipitación (mm/año) ± desviación estándar y B. Promedio de velocidad del viento (km/h) ± desviación estándar, para el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.

8.1 Estructura poblacional

Para el consolidado de las clases de tamaño en cada sitio de muestreo (Buitrago y Siecha) se manejaron siete intervalos de clase en total. De estos se definieron cinco intervalos para los individuos adultos con base en la altura del tallo, que fue una medida más consistente que la altura total. Además, de estas clases de tamaño, se incluyeron dos clases adicionales, la de plántulas y la de juveniles. En el Anexo 1 se presentan las gráficas del número de individuos de cada clase de tamaño en cada parcela, para cada muestreo, en los dos sitios de estudio.

Tanto en Buitrago como Siecha hubo un leve cambio en la estructura poblacional a través de los 16 meses de seguimiento, pero en ningún caso la estructura poblacional fue una J invertida, como se manifiesta en la estructura poblacional de otras especies como E. grandiflora, E. spicata, E. barclayana, E. argentea, E. chocontana, Espeletiopsis corymbosa, E. pleiochasia, E. rabanalensis, E. garciae (Cavelier et al. 1992, Estrada y Monasterio 1988, Fagua y González 2006, Benavides et al. 2007, Rojas et al. 2018). Esta estructura de la J invertida esperada es el mismo comportamiento de la estructura poblacional encontrado para E. grandiflora en el páramo de Chingaza y en el Complejo Cruz Verde – Sumapaz y E. barclayana y E. corymbosa en el páramo de Guerrero, y para E. cabrerensis en el Complejo Cruz Verde - Sumapaz (Varela 2018). En Venezuela Llambí et al. (2004) también reporta el mismo tipo de estructura para Espeletia schultzii. Por otra parte, la estructura poblacional de E. miradorensis, al igual que la de otras especies que no tiene la forma de J invertida, podría indicar que hay modificaciones en factores ambientales relacionados con las actividades humanas como el cambio del uso del suelo previo a actual, o el cambio climático, que impactan sobre las poblaciones afectando algunas clases de tamaño en particular. Esto podría depender de la especie y la naturaleza y magnitud de las modificaciones ambientales generadas, lo cual sería necesario explorar en mayor profundidad.

Para el caso de plántulas (tamaños ≤ 15 cm) en solo una parcela del sector de Buitrago (parcela 8) y en tres de Siecha (parcelas 3, 4 y 6), no se encontraron

40 individuos de esta clase de tamaño en ninguno de los muestreos. Esto indica que si en el 80% de las parcelas hay plántulas, que son un grupo importante en la estructura poblacional, habría una representación suficiente de estas para remplazar los adultos a futuro (Gallego y Bonilla 2015). Las plántulas estuvieron representadas con 37 individuos en Buitrago y 54 en Siecha, observándose en la clase de tamaño plántula una mayor proporción de individuos mayor con relación al resto de clases de tamaño, correspondiente a 15,2% y 15,7% de plántulas en cada uno de los sectores de los sectores de estudio, Buitrago y Siecha, respectivamente (Figura 6). Sin embargo, trabajos con otras especies de frailejón han determinado que esta es la clase de tamaño más vulnerable (Fagua y González 2006, Gallego y Bonilla 2015). Las plántulas deben superar condiciones extremas de estrés ambiental como la inestabilidad de los suelos, la alta acidez, temperaturas variables y bajos niveles de oxígeno (Gallego y Bonilla 2015). Esto compromete el crecimiento y la supervivencia de las plántulas y puede ser un limitante para la dinámica poblacional.

La clase de tamaño juvenil de E. miradorensis registra una ausencia o sensible disminución en el número de individuos, en los sectores de Buitrago y Siecha (Figura 7). De veinte parcelas en los dos sectores de estudio, sólo se encontraron 15 individuos juveniles en seis de las veinte parcelas, lo que equivale al 6,35% con respecto al total de individuos de las demás clases de tamaño en los dos sectores (236 individuos). En Buitrago la clase de tamaño juvenil (16 - 162 cm de altura) presentó un promedio de 2,2 ± 2,42 individuos, con relación al número total de juveniles en las parcelas del sector. En Siecha este promedio fue de 5,4 ± 6,25. Esto apuntaría a que presumiblemente el bajo número de juveniles en las poblaciones muestreadas no generaría reemplazo de los individuos adultos, y de mantenerse en esa tendencia, en relativamente poco tiempo se reducirían las poblaciones hasta llegar al punto de poder extinguirse localmente.

La estructura poblacional en ambos sectores de estudio no cambió considerablemente en el tiempo. Es sólo hasta el cuarto muestreo en que se

41 registraron cambios considerables en la estructura poblacional de Buitrago, por disminución del número de plantas en las clases de tamaño adulto2, 3 y 4 y el aumento de plántulas. En Siecha el cambio se evidencia en el quinto muestreo, aumentando la cantidad de individuos para las clases de tamaño plántulas y juveniles, generándose una estructura poblacional en forma de J invertida. Esto indicaría que se requiere más de un muestreo para determinar la estructura poblacional, ya que esta puede cambiar en el tiempo y en momentos alejarse o acercarse a la J invertida.

Por otro lado, en el sector de Siecha también muestra disminución de individuos del tamaño adultos, siendo las clases de tamaño intermedias las que más presentan disminución, y las clases de tamaño plántula y juvenil aumentan. El tamaño juvenil es la clase que más incrementa su número, alcanzando casi el doble entre el primer muestreo y el último en el sector de Siecha. En el quinto muestreo aumentan las plántulas en los dos sectores. Sin embargo, es en el sector de Siecha en donde no sólo aumenta más el tamaño plántula, sino que aumenta el tamaño juvenil superando el número de los adultos (Figura 6).

40 A 40 B 40 35 35 C . . 35 30 30 30 . 25 25 25 20 20 20 15 15 15

10 10 10

Número de individuos de Número Número de individuos individuos Número de 5 5 individuos de Número 5 0 0 0

Clases de Tamaño Clases de tamaño Clases de tamaño

40 D 40 E 35 35 . 30 30 25 25 20 20 15 15

10 10 Número individuos Número de 5 individuos Número de 5 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

50 F 50 G 50 45 45 45 H 40 . 40 . 40 . 35 35 35 30 30 30 25 25 25 20 20 20

15 15 15

Número individuos Número de Número de individuos de Número 10 individuos Número de 10 10 5 5 5 0 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño Clases de tamaño

50 I 50 J 45 45 40 40 35 35 30 30 25 25 20 20 15 15

10 10 Número individuos Número de individuos Número. de 5 5 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 6. Seguimiento en el tiempo de la cantidad total de individuos en las diferentes clases de tamaño y de la estructura poblacional de E. miradorensis, en el sector de las lagunas de Buitrago (A, B, C, D y E.) y las Lagunas de Siecha (F, G, H, I y J.) con cinco muestreos desde agosto de 2018 a diciembre de 2019.

La estructura poblacional de E. miradorensis en los dos sectores estudiados (Buitrago y Siecha), en su mayoría, tienen una cantidad semejante de individuos en todas las clases de tamaño exceptuando las plántulas (Figura 7). En ninguna parcela se evidenciaron individuos de E. miradorensis con alturas entre 35 y 162 cm (clase juvenil), excepto un individuo en una parcela de Siecha (de 100 cm de altura). La baja representación en la clase de tamaño juvenil también puede tener implicaciones en la continuidad de estas poblaciones en el tiempo (Estrada y Monasterio 1988, Fagua y González 2006, Godínez et al. 2011, Varela 2018).

25 A 25 B

20 20

15 15

10 10

Número individuos Número de Número de individuos individuos Número de

5 5

0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 7. Promedio ± desviación estándar del número de la cantidad de individuos en las diferentes clases de tamaño de E. miradorensis, en las Lagunas de Buitrago (A) y Lagunas de Siecha (B). Promedio de todas las parcelas en cada sitio, teniendo en cuenta todos los muestreos realizados desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.

En Buitrago para la clase de tamaño con alturas entre 163-216 cm (adulto1), el promedio de individuos fue de 10,9 ± 2,81 y en Siecha esta misma clase de tamaño presentó un promedio de individuos de 6,8 ± 1,76 (Tabla 1). Esto contrasta con otros estudios en frailejones en donde la clase de tamaño de adulto1 es más numerosa comparada con las otras clases de tamaño adulto, las cuales van disminuyendo en

45 número de individuos a medida que hay un incremento en el tamaño de las plantas. Es el caso de lo reportado con E. grandiflora en el trabajo de Fagua y González (2006) en Piedras Gordas páramo de Chingaza. También al realizado por Venegas (2011) en Lomas Peñas de Siecha, en el páramo de Chingaza, y al de Rojas et al. (2018), realizado en varios páramos del territorio CAR, con 18 especies de frailejones, entre ellas E. grandiflora y E. corymbosa, de los páramos de Cruz Verde – Sumapaz y Guerrero, respectivamente. Investigaciones como las de Cavelier et al. (1992) con E. barclayana en inmediaciones de la Laguna Verde, en el páramo de Guerrero, otro es el de Benavides et al. (2007) en la reserva natural de Pueblo Viejo, en el páramo el infiernillo con la especie E. pycnophylla, muestran la misma tendencia. Asimismo, los estudios realizados en Venezuela con E. spicata en el páramo de Piedras Blancas (Estrada y Monasterio 1988), y el de Llambí et al. (2004) en el Valle de Las Pinuelas, páramo de Gavidia con E. schultzii, registran resultados semejantes respecto a la clase de tamaño adulto1.

En contraste con lo expuesto para E. grandiflora y E. corymbosa (Fagua y González 2006, Rojas et al. 2018), en el presente estudio se encontró que para E. miradorensis hay una disminución en el número de individuos de las clases de tamaño de juveniles y de adulto2 y adulto4, pero en adulto5 el número de los individuos se eleva inusitadamente (Tabla 1).

Por otra parte, considerando a todos los individuos de cada sector, en el de Buitrago los individuos fueron los más altos en promedio (219,71 ± 1,72 cm altura de tallo); en Siecha, el promedio fue más bajo (207,85 ± 1,90 cm altura de tallo). Teniendo como base que en varios estudios se ha establecido una relación estrecha entre la altura y la edad, como el de Cavelier et al. (1992) para E. barclayana, el de Llambí (2004) para E. schultzii, Fagua y González (2006) para E. grandiflora, y Lara y Cárdenas (2015) para E. killipii, Gallego y Bonilla (2015) para Espeletia uribei.

Tabla 1. Promedio ± desviación estándar (SD), de Individuos en las clases de tamaño de E. miradorensis de los sectores de Buitrago y Siecha del páramo en el PNN Chingaza. Reúne el promedio de las 10 parcelas de cada sector y los cinco muestreos realizados en el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.

Promedio Promedio Promedio Promedio Promedio Promedio Promedio Plántulas Juveniles Adulto1 Adulto2 Adulto3 Adulto4 Adulto5

Clases de ≤ 15cm 16-162 163-216 217-270 271-324 325-378 379-432 Tamaño de Buitrago Sector 15,20±7,64 2,2±2,42 10.9±2,81 5,3±1,9 4,8±1,9 3,5±1,58 7,9±1,35 Buitrago Clases de ≤ 15cm 16-99 100-184 185-269 270-354 355-439 440-524 Tamaño de Siecha Sector 15,7±10,41 5,4±6,25 6,8±1,76 4,8±2,29 4,8±1,69 1,9±1,06 5,3±1,49 Siecha

También está el trabajo de Varela (2018) con E. argentea, E. barclayana y Espeletiopsis corymbosa, y se podría establecer lo mismo para E. miradorensis. Entonces, si hay más individuos con mayor altura (edad) en el sector de Buitrago, esto podría relacionarse con mayor longevidad de dichos individuos con respecto a los de Siecha. Esto a su vez supondría una colonización más temprana en el sector de la población de Buitrago frente a la de Siecha.

Por otra parte, hay que destacar que las parcelas del sector de Buitrago están ubicadas en áreas donde aparentemente hay mayor humedad en el suelo, lo que se infiere por la presencia continua del suelo anegado (observación personal). Este aspecto se observó en todos los muestreos en el sector de Buitrago y en la mayoría, pero no en todos los muestreos de Siecha. En las parcelas donde había más encharcamiento y se presentaba suelo anegado, había una menor abundancia de plántulas y juveniles (observación personal). Si en dichas parcelas se presentaban adicionalmente varios individuos adultos, estos sólo eran uno o dos, correspondientes a plántulas o juveniles. Esto último corroboraría el hecho que no es frecuente que adultos e individuos no reproductivos compartan espacios adyacentes como ocurre en E. uribei (Gallego y Bonilla 2015).

En Siecha el terreno es inclinado, con bastante cantidad de agua de escorrentía y con corrientes de agua bajo el suelo con poca profundidad (se perciben auditivamente), de tal forma que la mayor parte del año se encuentran encharcamientos presentando hondonadas con poco drenaje, a pesar de la inclinación del terreno. En Buitrago el sitio donde se instalaron las parcelas es una depresión amplia y plana del terreno adyacente a las lagunas, la cual permaneció inundada durante todos los muestreos. Esto podría sugerir que, aunque E. miradorensis crece en suelos de páramo húmedo, en Buitrago la abundante cantidad de agua podría generar mayor resistencia al establecimiento de plántulas y juveniles.

En los muestreos del sector de Siecha se observó un terreno muy húmedo, pero menos que en Buitrago (por menor encharcamiento superficial) y se confirmó la presencia de mayor número de individuos nuevos. Por el contrario, hay algunas especies que reportan el establecimiento en páramos secos. Es el caso de E. schultzii en páramo seco venezolano, como lo indica Llambí (2004), Fagua y González (2006) con E. grandiflora, o Rojas et al. (2018), con E. argentea, E. uribei, E. glandulosa y E. corymbosa. Sin embargo, hay otras especies de frailejones que crecen en suelos secos, pero ocasionalmente en húmedos, como E. grandiflora, E. boyacensis, E. murilloi y Espeletiopsis corymbosa (Rojas et al. 2018). En relación con E. miradorensis se precisa la presencia de las poblaciones en terrenos húmedos, pero tal vez no demasiado húmedos, ya que el encharcamiento parece no favorecer a la aparición de nuevos individuos. Esto se deriva de los registros de mayor cantidad de plántulas y juveniles (Figura 8) en el sector de Siecha, donde el suelo no siempre presentó encharcamientos. Por lo tanto, esta característica de la humedad en el suelo debería de cuantificarse en próximos estudios sobre E. miradorensis y otras especies de frailejón, para relacionarla con la densidad poblacional y la abundancia de las diferentes clases de tamaño, con el fin de entender la relación de esta variable edáfica con dichos aspectos poblacionales.

Se observó un incremento en el número de los individuos de las clases de tamaño de plántulas y juveniles en Siecha. En Buitrago sólo hubo incremento en la cantidad de individuos de la clase de tamaño juvenil, mientras que el de plántulas se mantuvo igual (Figura 8). No obstante, tanto en Buitrago como en Siecha la abundancia de todas las clases de tamaño de adultos disminuyó entre el 10,60% y 10,20% al final de los 16 meses de seguimiento (Figura 8). Esto podría indicar que la clase de tamaño juvenil en las poblaciones de E. miradorensis estudiadas serían más vulnerables a algún factor no considerado en este estudio, por estar en menor cantidad. Adicionalmente esto podría generar cierta vulnerabilidad en estas poblaciones por las implicaciones que tiene este tamaño de clase al remplazar a los individuos en estado reproductivo. Entonces el estado de conservación de la especie, al menos dentro del área protegida, podría estar comprometida, pues sólo

49 se conoce otra población en el sector de San Juanito, dentro del PNN Chingaza. Según el criterio de evaluación de la Lista Roja de la UICN E. miradorensis está categorizada como preocupación menor o casi amenazada, pero podría pasar a especie vulnerable (Calderón et al. 2005, Varela 2018).

Para hacer una evaluación del aumento o disminución total de la abundancia de individuos por clases de tamaño en los sectores de Buitrago y Siecha se analizó la diferencia de las poblaciones del muestreo inicial y final (agosto de 2018 y diciembre de 2019). Se encontró que en la clase de tamaño juvenil se incrementó el número de individuos en los dos sectores entre un 37,79% y un 53,84%, se encontró que, en general, después de 16 meses la abundancia de todos los individuos en las clases de tamaño (excepto juveniles), disminuyó (Tabla 3).

35 A 35 B 30 30 25 25 20 20 15 15

10 10 Número individuos Número de 5 individuos Número de 5 0 0

INICIAL INICIAL Clases de tamaño Clases de tamaño FINAL FINAL

Figura 8. Cambio en el número total de individuos de las clases de tamaño, en los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y lagunas de Siecha (B), para el muestreo inicial en agosto de 2018 y el final en diciembre de 2019.

Tabla 3. Porcentaje promedio ± desviación estándar del aumento, disminución o equivalencia de individuos en las clases de tamaño de E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo en el PNN Chingaza. El promedio es de las 10 parcelas de cada sector y para todos los muestreos realizados al inicio del estudio y al final. Agosto de 2018 y diciembre de 2019.

Plántula Juvenil Adulto Adulto2 Adulto3 Adulto4 Adulto5 (# ind) (# ind) 1 (# ind) (# ind) (# ind) (# ind) (# ind) Sector 0,0±7,6 53,8±2,4 4,5±2,8 20,0±1,9 23,8±1,9 0,0±1,5 3,0±1,3 Buitrago Igual Aumentó Disminu Disminuyó Disminuy Disminuy Disminuy yó ó ó ó Sector 13,7±10,4 37,5±6,2 7,1±1,7 17,6±2,2 23,8±1,6 60,0±1,0 0,0±1,4 Siecha Aumentó Aumentó Disminu Disminuyó Disminuy Disminuy Disminuy yó ó ó ó

Con base en los datos colectados se puede hacer una aproximación al establecimiento de la edad a la cual los individuos se vuelven reproductivos. Al no contar en las poblaciones de Buitrago y Siecha con individuos con tamaños entre 35 y 100 cm, esto hace que se dificulte establecer el límite preciso entre juvenil y adulto. Los individuos de 16 a 35 cm de altura no son reproductivos y carecen de la cicatriz de sinflorescencia que los individuos a partir de los 100 cm (adultos) sí presentaron. Por tanto, no se puede identificar exactamente a partir de qué altura inician este estado. No obstante, en otros trabajos se reporta el tamaño exacto en que inician la etapa reproductiva. Fagua y González (2006), registraron que los adultos de E. grandiflora inician su etapa reproductiva a los 21 cm, con la generación de la primera sinflorescencia. Por su parte, Zuluaga (2002), reportaron para E. killipii su primera etapa reproductiva al alcanzar los 70 cm de altura, mientras que Cavelier et al. (1992) con E. barclayana reportaron a los primeros reproductores con tamaños entre 61-90 cm de altura. Estos reportes muestran que cada especie tiene en relación con la altura un tamaño en el cual el individuo presenta la maduración y aparición de estructuras reproductivas (sinflorescencias) que lo habilita en la reproducción.

En el momento de iniciarse los muestreos (agosto de 2018) la mayoría de los adultos de E. miradorensis se encontraban en floración, tanto en el sector de Buitrago como en el de Siecha. Esto concuerda con las épocas de floración reportadas para E. grandiflora (Fagua y González 2006, Lara y Cárdenas 2015). Los trabajos realizados con E. grandiflora coinciden en que la época de floración se inicia en marzo y va hasta agosto o septiembre del mismo año, la floración permanece durante 30 – 96 días, se abren los capítulos desde octubre hasta noviembre y hay dispersión de semillas desde septiembre hasta mayo (ocho meses). Las semillas no presentan periodo de dormancia, germinan en condiciones adecuadas de humedad, luz y temperatura (Fagua y González 2006, Lara y Cárdenas 2015). Sin embargo, aunque hay un porcentaje de semillas que no logra germinar, las que lo hacen tienen un tiempo indeterminado de germinación. Las semillas que no encuentran las condiciones ambientales adecuadas, entran en un estado de latencia que no puede prolongarse por mucho tiempo, pues de lo contrario pierden su viabilidad (Lara y Cárdenas 2015).

Por otra parte, en el caso de E. miradorensis las poblaciones estudiadas mostraron que el individuo registrado con tronco más pequeño (100 cm), ya tenía vestigios de sinfloresencias. Esto haría suponer que, si hay un crecimiento anual promedio de la clase juvenil de 1,90 ± 1,38 cm/año, los individuos de E. miradorensis posiblemente comenzarían su ciclo reproductivo alrededor de los 53 años (o sea a los 100 cm). Sin embargo, la ausencia de individuos entre los tamaños 35 y 100 cm, no permite saber si el ciclo reproductivo es antes.

8.2 Densidad poblacional

Con respecto a la densidad de las poblaciones estudiadas de E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del PNN Chingaza, desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019, se registró en Buitrago un promedio de 0,40 ± 0,14 individuos/m2 y en Siecha 0,41 ± 0,25 individuos/m2. En el sector de Buitrago dicha densidad

52 estuvo en un rango de 0,21-0,64 ± 0,02 individuos/m2 y en el sector de Siecha este estuvo en un rango de 0,12-0,92 ± 0,04 individuos/m2.

Al analizar los resultados de la densidad por parcela se encontró que la mayoría de parcelas en los dos sectores mostraron disminución de dicha densidad. En Buitrago sólo la parcela número 7 mostró aumento, y las parcelas 5 y 9 mantuvieron la misma densidad, aunque la 9 registró una pequeña disminución en la mitad del periodo monitoreado. En las parcelas de Siecha no se registró en ninguna parcela igual densidad a través del periodo de monitoreo, en 7 parcelas de las 10 hubo disminución, mostrando en dos parcelas 6 y 7, una reducción a la mitad. En la parcela 8 y 10 del sector de Siecha fue donde más se incrementó el registró, pasó de 0,56 ± 0,65 a 1,08 ± 0,65 individuos/m2 en la parcela 8 y de 0,28 ± 0,12 a 0,56 ± 0,12 individuos/m2 en la parcela 10, incrementándose al doble en ambas parcelas la densidad inicial. La parcela 1 también registró un incremento importante (25%) de una cuarta parte de la densidad inicial (Tabla 4).

El número de plántulas y juveniles representaron en el sector de Buitrago el 41,66% de todos los individuos en el sector y en Siecha constituyen el 50%. Esto influye en el establecimiento de nuevos individuos. Las plántulas y juveniles usualmente se establecen muy cerca unos de otros (a pocos cm), pero esto no es frecuente en individuos adultos. Estos últimos están a distancias superiores a 1 m, e incluso en algunos casos superan los 2 m.

La densidad poblacional se incrementó en algunas de las parcelas de las parcelas de los dos sectores de estudio. Es el caso de la parcela 7 de Buitrago y las parcelas 1, 8 y 10 de Siecha. Esto debido a diferentes factores, como por ejemplo las posibles condiciones particulares bióticas y abióticas del suelo, la ubicación geográfica o de lugar de las parcelas o la tolerancia que han mostrado las plántulas y juveniles a crecer muy cerca entre sí (Figura 9).

Hay pocos estudios que registran información acerca de la densidad de plantas para el género Espeletia. Sin embargo, se pueden nombrar algunos como el de Estrada y Monasterio (1988), que con los datos que registran para E. spicata permiten que se calcule una densidad de 0,78 individuos/m2, en el páramo de Piedras Blancas (Venezuela). Esta densidad representa casi dos veces la del presente estudio. Por otro lado, Lambí (2004) proporciona datos para E. schultzii en el Valle de Las Pinuelas, del Páramo de Gavidia (Venezuela) con los que se logra calcular una densidad de 6,9 individuos/m2, densidad bastante alta comparada con los estudios mencionados para otras especies de frailejón.

Otro valor, relativamente alto para la densidad de frailejones es el del estudio con E. pycnophylla, en el cual se determinó que presentaba una densidad de 1,95 individuos/m2 (Benavides et al. 2007), en el páramo del Infiernillo, departamento de Nariño. Esto equivale a cinco veces más de lo reportado para E. miradorensis, en el presente trabajo.

Tabla 4. Promedio ± desviación estándar de la densidad de individuos en los sectores de Buitrago y Siecha de las 10 parcelas en los cinco muestreos comprendidos entre agosto de 2018 y diciembre de 2019. B= Buitrago S= Siecha M= Muestreo.

Parc BM1 BM2 BM3 BM4 BM5 SM1 SM2 SM3 SM4 SM5 ela (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ (ind/ No. m2) m2) m2) m2) m2) m2) m2) m2) m2) m2) 1 0,4 ± 0,3 0,32 0,32 0,32 0,36 0,32 0,28 0,36 0,56 0,18 2± ± ± ± ± ± ± ± ± 0,18 0,18 0,18 0,18 0,08 0,08 0,08 0,08 0,08 6 6 6 6 6 2 0,52 0,48 0,44 0,44 0,4 ± 0,36 0,28 0,24 0,24 0,24 ± ± ± ± 0,04 ± ± ± ± ± 0,04 0,04 0,04 0,04 0,04 0,04 0,04 0,04 0,04 5 5 5 5 5

3 0,68 0,64 0,64 0,64 0,64 0,28 0,24 0,24 0,24 0,2 ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 0,02 4 0,24 0,24 0,2 ± 0,2 ± 0,2 ± 0,44 0,44 0,36 0,4 ± 0,36 ± ± 0,12 0,12 0,12 ± 0,2 ± 0,2 ± 0,2 0,2 ± 0,2 0,12 0,12 5 0,4± 0,4± 0, 4± 0, 4± 0,4± 0,2 ± 0,2 ± 0,2 ± 0,16 0,16 0 0 0 0 0 0,82 0,82 0,82 ± ± 0,82 0,82 6 0,32 0,32 0,28 0,28 0,24 0,2 ± 0,16 0,08 0,08 0,08 ± ± ± ± ± 0,24 ± ± ± ± 0,34 0,34 0,34 0,34 0,34 0,24 0,24 0,24 0,24 7 0,36 0,36 0,36 0,36 0,28 0,24 0,24 0,2 ± 0,16 0,16 ± ± ± ± ± ± ± 0,21 ± ± 0,32 0,32 0,32 0,32 0,32 0,21 0,21 0,21 0,21 8 0,44 0,44 0,44 0,8 ± 0,76 0,56 0,6 ± 0,64 0,96 1,08 ± ± ± 0,18 ± ± 0,65 ± ± ± 0,18 0,18 0,18 0,18 0,65 0,65 0,65 0,65 9 0,28 0,2 ± 0,2 ± 0,2 ± 0,28 0,52 0,48 0,48 0,44 0,4 ± ± 0,04 0,04 0,04 ± ± ± ± ± 0,09 0,04 0,04 0,09 0,09 0,09 0,09 10 0,56 0,56 0,48 0,52 0,44 0,28 0,28 0,28 0,28 0,56 ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± 0,05 0,05 0,05 0,05 0,05 0,12 0,12 0,12 0,12 0,12

Por otro lado, el presente trabajo es el primer registro que se hace de densidad para E. miradorensis, pues los pocos que se han realizado sobre la densidad poblacional de frailejones en el PNN Chingaza se han hecho fundamentalmente con E. grandiflora, entre ellos el de Fagua y González (2006), que indica una densidad de 0,76 ± 0,4 individuos/m2, realizado en el PNN Chingaza. Otro trabajo con E. grandiflora fue el de Torres (2013), de donde se dedujo un valor de la densidad en

1,55 individuos/m2, trabajo también realizado en PNN Chingaza, en la cuenca de la quebrada Calostros.

Así mismo, en el páramo de Chingaza y en el páramo de Cruz Verde (Varela 2016), de donde se logró calcular una densidad para E. grandiflora en 1,68 individuos/m2 y para en E. argentea de 1,39 individuos/m2. Estas diferencias de densidad poblacional reportadas, incluso para la misma especie puede variar dependiendo del lugar donde crecen, como en laderas del sotavento, en laderas del barlovento (Cavelier et al. 1992), o en sitios de con un relieve particular, que brindan condiciones ambientales ligeramente distintas (Smith et al. 2009, Benavides et al. 2007). Las dos poblaciones de estudio se encuentran en suelos con niveles altos de humedad evidenciada por anegamiento del suelo, lo cual puede incidir en la baja densidad poblacional encontrada, siendo en Buitrago de 0,40 ± 0,14 individuos/m2 y en Siecha de 0,41 ± 0,25 individuos/m2. Esto arroja una densidad promedio de 0,40 ± 0,19 individuos/m2, que comparada con el rango de la de E. grandiflora (2,90- 4,2 individuos/m2), es tres a cuatro veces menor.

A B

1,4 1,4

)

2 2 1,2 1,2

1 1

0,8 0,8

0,6 0,6

0,4 0,4

Promedio Densidad (Ind/m Densidad Promedio Promedio Densidad PromedioDensidad (Ind/m 0,2 0,2

0 0

Unidades de Muestreo Unidades de Muestreo

Figura 9. Densidad promedio ± desviación estándar del número de individuos de E. miradorensis, en las parcelas de los sectores de Buitrago (A) y Siecha (B). teniendo en cuenta todos los muestreos realizados desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.

El único trabajo registrado para E. miradorensis en los mismos sectores del PNN Chingaza (Téllez 2017) permitieron hacer un estimativo tomando en cuenta la relación entre el área que se trabajó y el número de individuos muestreados, de una densidad de 0,17 individuos/m2 basados en 4 parcelas de 400 m2. Este valor es menor al obtenido en el presente trabajo. Sin embargo, la menor densidad en Téllez (2017) puede deberse a una mayor presencia de adultos frente a plántulas y juveniles, durante ese momento. También, puede ser una consecuencia del lugar específico donde se instalaron las parcelas, que pudieron presentar condiciones abióticas menos favorables y por lo tanto habría una menor densidad poblacional. En definitiva, se infiere que las poblaciones de E. miradorensis registran una densidad baja comparada con otras especies de frailejones y si bien esto puede ser una característica intrínseca, pone en consideración su permanencia en el páramo de Chingaza.

8.3 Ubicación espacial

El análisis de la ubicación de una población en un área determinada permite identificar factores intrínsecos como los caracteres genéticos, anatómicos y fisiológicos de las poblaciones, así como factores extrínsecos o ambientales, que son fundamentales para el establecimiento y la sobrevivencia de las especies (Palladino 2010, Pavón 2011). Los páramos, aunque ostentan condiciones ambientales similares como la alta radiación UV, cambios marcados de temperatura entre el día y la noche, fuertes vientos, presencia de neblina y alta precipitación, no presentan homogeneidad en toda su extensión. Hay diferencias en las condiciones atmosféricas, el drenaje y la humedad del suelo que los hace diferentes y también a las poblaciones que en él se encuentran. Teniendo en cuenta que los páramos pueden ser clasificados en dos como secos y húmedos principalmente (Rangel-Ch. 2004, Diazgranados 2015) algunas especies de frailejones crecen en páramos secos como por ejemplo E. grandiflora (Fagua y González 2006) o E. schultzii (Lambí 2004), y otras como E. miradorensis o E. killipii (Zuluaga 2002) crecen en páramo húmedo, siendo la humedad un aspecto relevante para el establecimiento

57 de estas especies. E. miradorensis se caracterizó por estar presente en suelos muy húmedos, condiciones ambientales de los sectores de Buitrago y Siecha. Aunque en Buitrago hubo más humedad que en Siecha, hay que destacar que la densidad poblacional fue similar en los dos sectores.

Otro aspecto que determina la distribución y supervivencia en los individuos es la competencia dentro de la misma especie, fenómeno usual en plantas (Pavón 2011), y posiblemente presente en E. miradorensis, considerando que en muchas especies de plantas se presenta competencia por luz, espacio o nutrientes. En E. miradorensis los individuos de mayor tamaño se encuentran mínimo a 1 m de distancia (observación personal). Sin embargo, cuando no han alcanzado la primera clase de individuo reproductivo se encuentran a distancias -en ocasiones de milímetros- que sugerirían que los individuos carecen de inhibición del vecino próximo, tal vez porque en este momento aún no compiten por nutrientes, luz o no generan sustancias alelopáticas de alejamiento o inhabilitación. Probablemente esta sea la relación intraespecífica que da explicación del por qué los individuos de E. miradorensis en la clase de tamaño de plántulas y juveniles están agregados y en adultos están distanciados, aunque es algo que aún no se ha abordado para otra especie de frailejón.

Factores determinantes para el establecimiento y supervivencia de los individuos son las condiciones ambientales como por ejemplo la precipitación, la temperatura y la velocidad del viento (Cárdenas y Vargas 2008, Armenta 2013, Rangel-Ch. 2000, Díazgranados 2015). Probablemente estos parámetros juegan un papel importante en la dinámica de las poblaciones de frailejones y en este caso de E. miradorensis, al determinar fenómenos atmosféricos que inciden diferencialmente sobre los individuos.

8.4 Tasa de crecimiento

Es importante reconocer que el crecimiento de una planta está influenciado por las condiciones ambientales, factores como la disponibilidad de luz, el agua o los nutrientes, pueden determinar el mayor o menor crecimiento de los individuos (Valladares et al. 2008). Por eso el conocimiento de la tasa de crecimiento en una especie permite examinar las condiciones y el estado de un ambiente en particular, pero también las características propias de la especie (la genética), para responder a circunstancias del entorno. Para el caso de los individuos de E. miradorensis en el páramo de Chingaza, en el sector de Buitrago se registró una tasa de crecimiento promedio de 2,88 ± 1,20 cm/año y en el sector de Siecha fue de 2,32 ± 1,00 cm/año, lo que arrojaría un promedio general, teniendo en cuenta los dos sectores, de una tasa de crecimiento de 2,60 ± 1,10 cm/año (Tabla 5). Esta tasa de crecimiento es ligeramente mayor a la reportada para otras especies del género como E. schultzii (Llambí 2004), la cual está entre 1 y 2,5 cm al año, y muy inferior a la de E. grandiflora registrada por Fagua y González (2006), los cuales la estimaron en 7,6 cm/año. En E. barclayana Cavelier et al. (1992), determinaron su crecimiento según las longitudes del tallo; para tallos < de 30 cm de altura la tasa de crecimiento fue de 1,1 cm/año y con tallos entre 61 – 90 cm el crecimiento fue de 3,8 cm/año. Estos registros fueron inferiores a lo relacionado por Fagua y González (2006) para E. grandiflora. En general, se coincide con que el crecimiento es lento para los individuos de las especies del género Espeletia, presuntamente como respuesta a una baja actividad metabólica, debido a las condiciones ambientales extremas a las que están expuestos. La elevación, las condiciones climáticas propias de páramo, y entre estas las bajas temperaturas, hacen que estos individuos presenten poco crecimiento en el tiempo (Rangel-Ch. et al. 2000, Pabón et al. 2011).

Es difícil establecer comparaciones entre los registros de crecimiento obtenidos en el presente trabajo y otros que se hayan realizado anteriormente, porque son muy reducidos, y no discriminan el cálculo por clases de tamaño. E. miradorensis no registra reportes previos de tasas de crecimiento.

Tabla 5. Promedio ± desviación estándar de crecimiento absoluto (cm/año) para individuos de E. miradorensis (plántulas, juveniles y adultos) en los sectores de Buitrago y Siecha, en el páramo del PNN Chingaza. Promedio obtenido a partir de los datos de diferencia de alturas para los cinco muestreos realizados entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.

Crecimiento Crecimiento Crecimiento Crecimiento absoluto absoluto de absoluto de absoluto de plántulas, juveniles y plántulas juveniles adultos adultos (cm/año) (cm/año) (cm/año) (cm/año) Sector de 1,08 ± 0,70 1,77 ± 1,50 5,79 ± 1,42 2,88 ± 1,20 Buitrago Sector de 1,01 ± 0,90 2,04 ± 1,27 3,91 ± 0,85 2,32 ± 1.00 Siecha Promedio 1,39 ± 0,80 1,90 ± 1,38 4,85 ± 1,13 2,60 ± 1,10

En los sectores de Buitrago y Siecha del PNN Chingaza se reportan diferencias de crecimiento absoluto entre plántulas, juveniles y adultos. Esto es relevante porque muestra que hay un crecimiento diferencial en las clases de tamaño, dato no registrado antes para ninguna especie de Espeletia o Espeletiopsis. Esto cobra relevancia en el sentido que permite predecir, tanto el tiempo requerido como el tamaño en el que los individuos inician su etapa reproductiva y pasan de la clase de tamaño juvenil a la de adulto, produciendo las primeras sinflorescencias. Sin embargo, en las poblaciones de E. miradorensis al no presentar individuos entre 35 y 100 cm de altura es difícil calcular esta edad de inicio de la etapa reproductiva, pero permite identificar que esta es clase de tamaño en la especie es más vulnerable, ya que presenta alta mortalidad (reflejada en su ausencia); de esta manera se pueden orientar estrategias de manejo adecuado, seguimiento y conservación de estas clases de tamaño.

El análisis de la tasa de crecimiento de E. miradorensis muestra semejanzas de crecimiento entre lo reportado en el sector de Buitrago y lo reportado en el sector

60 de Siecha. En los dos sectores el patrón observado es que las plántulas y juveniles tienen menor tasa de crecimiento frente a los adultos y que la clase de tamaño plántula es la que registra menor tasa de crecimiento, comparado con los demás individuos de las otras clases de tamaño. En la clase de tamaño adulto1 se registra un importante incremento de la tasa de crecimiento, en comparación con plántulas y juveniles, siendo este aumento más notorio en Buitrago, donde supera al de las demás clases de tamaño. Los tamaños adulto2, adulto3 y adulto4 en comparación con la clase de tamaño juvenil tienen semejanza en la tasa de crecimiento en los dos sectores de estudio. Por otro lado, la clase de tamaño adulto5, tiene la menor representación de individuos, pero reporta una tasa de crecimiento que supera a la mayoría de las clases de tamaño en los dos sectores de estudio. En el sector de Siecha la clase adulto5 es la que tuvo la mayor tasa de crecimiento frente a las demás clases de tamaño (Figura 10).

Posiblemente el sector de Siecha es más favorable para el establecimiento de nuevos individuos de E. miradorensis y para su aumento de tamaño, dado que los individuos de las clases de tamaño plántula y juvenil, reportaron menor tasa de crecimiento en Buitrago (plántula 3,39% y juvenil 5,56%) que en Siecha (plántula 4,46% y juvenil 9,92%). Aspecto que se visualiza en los registros de tasa de crecimiento (Figura 10).

Por otra parte, tomando en cuenta que los registros muestran que el crecimiento en adultos es de 4-5 veces mayor al reportado para plántulas y juveniles, y considerando que no necesariamente los individuos crecen más al alcanzar un tamaño o edad, se podría suponer que las condiciones ambientales favorecen a la especie en la clase de tamaño adulto.

30 A 30 B 25 25

20 20

15 15

10 10

5 5

Tasa de crecimiento crecimiento (%)Tasade Tasa de crecimiento crecimiento (%)Tasade

0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 10. Promedio ± desviación estándar de la tasa de crecimiento de E. miradorensis en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha, de agosto de 2018 a diciembre de 2019, registrada en para cada clase de tamaño en el sector de Buitrago (A) y en el sector de Siecha (B).

La respuesta a condiciones favorables del entorno edáfico podría ser entonces la mayor tasa de crecimiento del estado de adulto, haría a los individuos de E. miradorensis más tolerantes a suelos anegados o porque posiblemente, después de alcanzar un tamaño de adulto tengan mayor capacidad fotosintética y metabólica, como resultado del aumento en el diámetro de la roseta y por ende con más número de hojas y de mayor tamaño. Otro aspecto para considerar es que, si bien los individuos adultos en Buitrago tienen la mayor tasa de crecimiento, en el sector de Siecha se encuentran los individuos más altos de los dos sectores de estudio. Sin embargo, en Buitrago hay mayor cantidad de individuos altos, lo que permitiría suponer que los individuos llegaron allí posiblemente antes que los individuos a Siecha y por eso pueden ser más longevos y más altos en promedio.

La mayor altura registrada en las dos poblaciones fue de 520 cm, en el sector de Siecha. Al tomar en cuenta que hay una estrecha relación entre altura y edad, se calculó la longevidad de E. miradorensis, utilizando las clases de tamaño adulto4 y adulto5 (las más longevas) en los sectores de Buitrago y Siecha. Considerando un promedio de altura de 379,94 ± 40,51 cm y un crecimiento promedio en las clases

62 de esta edad de 2,60 ± 1,10 cm/año (n=18), se obtuvo un estimativo aproximado de longevidad de E. miradorensis para los sectores de estudio, que estaría en un rango entre 131 y 162 años. En el caso de un individuo de 100 cm (menor tamaño registrado de un individuo reproductivo), su edad sería de 53 años, aproximadamente.

Un aspecto que podemos destacar es el cálculo realizado con la tasa de crecimiento de plántulas, juveniles y adultos de E. miradorensis para identificar en qué edad tuvieron problemas los juveniles, ya que muestra una notoria disminución de esta clase. Con base en las medidas de crecimiento y tomando en cuenta que el juvenil más alto registra 35 cm, y el adulto más pequeño 100 cm, que equivale a 53 años, se restó la mayor edad registrada en juveniles 18 años, arrojando una diferencia de 35 años, lo que corresponde al tiempo aproximado en el que presentaron algún problema y murieron los juveniles. Sería importante posteriormente identificar aspectos ambientales que pudieron ocurrir en esa época y que ayudaran a explicar dicho cambio.

Por otro lado, E. miradorensis cuenta con adaptaciones para el establecimiento y crecimiento en ambientes de alta montaña tropical, y esto asegura su supervivencia. pero, no es la única. E. pycnophylla también ha desarrollado diferentes adaptaciones en sus estructuras, las cuales le facilitan el establecimiento y crecimiento en el páramo. Una característica de E. pycnophylla es que en ambientes en donde el agua y los nutrientes son abundantes y la escorrentía es baja, la germinación aumenta, en consecuencia, esto hace que la densidad poblacional aumente, como también la competencia (Sánchez 2004, Rodríguez et al. 2017).

La competencia intraespecífica que presenta E. pycnophylla es mayor en los adultos, y está en relación directa con la mortalidad de la especie, y en contraste con la densidad poblacional (Benavides et al. 2007). La altura de las plantas adultas de E. pycnophylla se incrementa al aumentar la elevación, al mismo tiempo que disminuye el establecimiento de plántulas a mayores elevaciones y ocurre menos

63 competencia entre adultos y plántulas. Así que con el menor establecimiento de plántulas a mayores elevaciones (superiores a 3500 m), resulta menos competencia entre adultos y plántulas y por consiguiente aumenta la longevidad. Otro aspecto es que con los disturbios de índole antrópico o natural (quemas, deforestación, volcamiento por vientos y otros), la tasa de crecimiento es diferencial en las clases de tamaño de E. pycnophylla y presenta mayor crecimiento en los juveniles y plántulas (5,05 % ± 2,88) que en adultos (2.87%±0,56), y la mortalidad es mayor en plántulas (0,58) que en los adultos (0,36; Sánchez 2004). Estos resultados son contrastantes con lo encontrado en los sectores de Buitrago y Siecha para E. miradorensis, que presenta un menor crecimiento de las plántulas (1,39 ± 0,80) que de los adultos (4,85 ± 1,13), mientras que hubo una mayor mortalidad en plántulas (31,81%) que en adultos (13,63%). Al parecer la variable que más determina el crecimiento diferencial entre plántulas y adultos en E. pycnophylla es la elevación (Sánchez 2004), pero para este trabajo esto no se pudo establecer por cuanto la elevación en los dos sectores de estudio es similar.

8.5 Tasa natalidad

Así mismo, para el establecimiento de los nuevos individuos de E. miradorensis es pertinente considerar las características del suelo, como uno de los determinantes para la germinación y posterior desarrollo de las plántulas. En el caso del páramo las condiciones climáticas extremas, dificultan la absorción radicular de agua y nutrientes (Castaño 2002), el suelo tiene baja disponibilidad de oxígeno, alta capacidad de absorción de agua, arcillas y sustancias húmicas muy ácidas, que unidas a fuertes cambios de temperatura entre el día y la noche, la niebla y las lluvias, dificultan el establecimiento de los nuevos individuos (Avella et al. 2014, Gallego y Bonilla 2015). Entre agosto de 2018 y abril de 2019 no hubo registro de nuevas plántulas de E. miradorensis, coincidente con la precipitación más baja registrada en el periodo de estudio y temperatura media (Figura 5). De los cinco muestreos, únicamente se registraron nuevos individuos en los muestreos de

64 agosto y diciembre de 2019, periodos donde también presentaron una baja temperatura y precipitación, después de registrar las más altas del periodo de estudio. Sin embargo, se presentó una importante aparición de nuevas plántulas en las parcelas estudiadas, siendo mayor la tasa de natalidad en Siecha que en Buitrago.

Con 16 apariciones de nuevos individuos en Buitrago y considerando una n= 120, se obtuvo una tasa de natalidad de 133,33 lo que equivale a 13,33% anual y en Siecha con un número de nuevas plántulas de 26 y un n=116, se obtuvo una tasa de natalidad de 224,137 lo que equivale a 22,41% anual (Tabla 6). Estos resultados diferenciales en cada sitio posiblemente son debidos al menos en parte a que si bien en ambos lugares hay alta humedad, en Siecha que es el sector que registró mayor establecimiento de plántulas, presenta un mejor drenaje y menor humedad edáfica, en el cual el suelo mantiene todo el año inundado (observación personal). Esta presencia de alta humedad eventualmente puede ser un limitante para la absorción de nutrientes y el establecimiento de nuevos individuos (Castaño 2002), ya que para la germinación y aparición de plántulas se requieren condiciones abióticas específicas (Gallego y Bonilla 2015).

Otro aspecto a considerar en la cantidad de nuevas plántulas es la viabilidad que tienen las semillas por posible ataque de hongos o insectos en un lugar o en otro. Ya que se sabe que muchas semillas son consumidas por diminutos insectos, aun estando en los capítulos de la sinflorescencia (Mendoza y Martínez 2011, Gallego y Bonilla 2015). Además, puede también haber problemas de malformación en las semillas, ya que también se han visto algunas huecas por dentro y seguramente también hay otros aspectos que pueden incidir en la germinación de las semillas y posterior aparición de nuevas plántulas (Vargas y Pérez 2014).

Se sabe que el entorno ambiental se refleja en los rasgos de una población, manifestándose en la distribución geográfica, el número de individuos (abundancia y densidad), los recursos disponibles y los nutrientes. Las poblaciones se

65 incrementan en donde los ambientes permiten que la supervivencia y reproducción sean mayores y disminuyen de manera progresiva a medida que se alejan de estas condiciones (Sánchez 2004). De allí se puede suponer que la alta tasa de natalidad en el sector de Siecha, se debería a que esta población está en un entorno favorable para su crecimiento, contrario o menor a lo que sucedería con Buitrago. Por lo tanto, como los individuos en consideración son de la misma especie (E. miradorensis), con características específicas y genética similar, entonces, esa diferencia de la tasa de crecimiento poblacional se podría adjudicar principalmente a las condiciones del medio.

Cuando las poblaciones de plantas se encuentran en ambientes con condiciones extremas, utilizan los recursos de forma que optimizan el crecimiento y la reproducción (Rangel-Ch. 2000, Díazgranados 2015). Para ello desarrollan adaptaciones anatómicas y fisiológicas que les permite ser exitosas en el ecosistema donde se encuentran.

En el páramo las altas elevaciones, la baja temperatura, la baja cantidad de oxígeno disponible, hacen que los recursos como los nutrientes estén menos disponibles (Llambí et al. 2012). La actividad de los organismos se torna más lenta a mayores elevaciones, y cuando esto sucede el metabolismo de los individuos se reduce y la absorción de nutrientes presenta más dificultad (Vargas y Pedraza 2004, Bonilla 2005). Es importante para los frailejones orientar su energía a las funciones vitales, como son el mantenimiento de ellos en el ambiente y optimizar la reproducción. Por lo tanto, una estrategia que utilizan los frailejones es producir un gran número de semillas, pues muchas morirán bajo las condiciones extremas a las que están expuestas (Vargas y Pedraza 2004). Una respuesta adaptativa adicional sería la generación de un mayor número de capítulos en las sinflorescencias cuando se encuentran a mayores elevaciones, dado que allí las condiciones climáticas son menos favorables. Esto se confirma en un estudio realizado con E. pycnophylla en

Tabla 6. Número de nuevos individuos de E. miradorensis en las parcelas de los sectores de Buitrago y Siecha, en el páramo del PNN Chingaza. Los nuevos individuos aparecieron en agosto, muestreo 4 y diciembre de 2019, muestreo 5. P=Parcela.

MUESTREO NUEVOS MUESTREO NUEVOS TOTAL 4 INDIVIDUOS 5 INDIVIDUOS NUEVOS INDIVIDUOS

P 1 1

P 8 9 SECTOR P 9 4 16 BUITRAGO P 10 1 P 10 1

P 1 7

SECTOR P 8 8 SIECHA P 8 3 26 P 10 5 P 10 3

Nariño (Sánchez 2004) donde se encontró que a una elevación de 3360 m ± 15, el número de capítulos en las sinflorescencias era menor que el encontrado a 3600 m (Morlans 2004, Sánchez 2004). Para el caso de E. miradorensis, especie que crece a elevaciones superiores a los 3600 m encontramos que tiene más de 18 capítulos en las sinflorescencias (Rodríguez 2018 comunicación personal), lo cual podría ser una estrategia desarrollada por esta especie, para producir gran cantidad de semillas y compensar las condiciones ambientales extremas que impone esta elevación. Esto se probaría buscando poblaciones en menores elevaciones y determinando el número de capítulos de los individuos. Por otra parte, seguramente los individuos de E. miradorensis también presentan dilación en su metabolismo y dificultad para la absorción de nutrientes, que posiblemente suple con la generación de un gran número de semillas. De esto puede depender el hecho de reportar una densidad poblacional inferior a otras especies de frailejones como E. grandiflora, pero también puede depender el crecimiento anual en altura, la presencia de nuevos

67 individuos o la muerte de algunos que por senescencia (adultos), vulnerabilidad (plántulas y juveniles) o ataque de patógenos, terminan sucumbiendo.

8.6 Tasa de mortalidad

Por otro lado, en la dinámica de las poblaciones, la variación del número de individuos en el tiempo, así como la aparición de otros nuevos y la mortalidad, son claves para su explicación. Como en los lugares de estudio no hay grandes disturbios o perturbaciones antrópicas, que alteren estos ecosistemas, la variación por mortalidad a causa de estos fenómenos es poco probable. Se adjudicaría entonces la mortalidad de los frailejones a otras causas, pudiendo ocurrir por senescencia, volcamientos, o por disturbios naturales como el viento o la acción de venados y osos (Rangel-Ch. 2000, Mora 2002, Gallego y Bonilla 2015). Otra condición es la muerte de los individuos en pie, la cual puede presentarse por síntomas de ataque por hongos, síntomas por herbivoría de insectos, o la combinación de ambos (Varela 2019 comunicación personal). Estos síntomas del síndrome de afectación generan daños y pérdida del tejido foliar (Varela 2018), que comprometen la actividad fotosintética y la translocación de nutrientes y agua, y la posibilidad de generar sustancias para la defensa del individuo, poniendo en peligro su supervivencia (Camarena 2009).

Para el análisis de mortalidad se registraron los muertos a partir de diciembre de 2018 (segundo muestreo), momento en el que hubo condiciones ambientales particulares, ya que la temperatura fue la más baja registrada en el periodo de estudio y la precipitación, aunque no fue la más baja, tampoco fue la de mayor registro. Sin embargo, el tercer muestreo que presenta la mayor mortalidad en los dos sectores de estudio registró la mayor temperatura y humedad. Es posible entonces que estas condiciones climáticas tengan una incidencia directa e indirecta en la mortalidad de los individuos y vale la pena explorar esto a profundidad.

La tasa bruta de mortalidad en Buitrago fue de 183,33 y en Siecha de 172,41. Esto equivale a que en Buitrago hay una mortalidad del 18,33 ± 5,86% anual, porcentaje promedio de las diez parcelas y los cinco muestreos realizados. En Siecha la mortalidad promedio fue muy similar a la de Buitrago, calculada como del 17,24 ± 11,54% anual (Figura 11 C).

Para el análisis de la mortalidad en el periodo de agosto de 2018 a diciembre de 2019, en cada parcela del sector de Buitrago se destaca la presencia de individuos muertos en pie, la mayoría murieron en esta condición (86,36%), el resto caídos posiblemente por la acción de osos y uno con huellas de haber sido escudriñado fuertemente en la roseta, semejando la acción de oso andino.

Posiblemente la muerte de individuos en Buitrago sea por pudrición fúngica en gran parte de los individuos, como consecuencia de las inundaciones permanentes en este sector. Se identificó menor cantidad de muertos en las parcelas 3, 4 y 5, donde registró un solo individuo muerto en cada una.

Estas parcelas que registran baja mortalidad se encuentran en una pequeña elevación del terreno, permitiendo un mejor drenaje, por lo cual es posible considerar que la saturación de agua frecuente del suelo puede generar condiciones adversas para la longevidad de los individuos, por pudrición de raíces, y debilitamiento para mantenerse en pie (Agrios 2005, Torres 2013, Gaitán 2018). Pero en el mismo sector de Buitrago la mayor mortalidad se encontró en la parcela 10 con cinco individuos, siendo la del mayor registro de muertos en los dos sectores (Anexo 2 C).

8 A 8 B 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 No. de Individuos Muertos de No. Individuos No. de Individuos Muertos de No. Individuos 1 1 0 0

Muestreos Muestreos

50 C 45 40 35 30 25 BUITRAGO 20

Mortalidad (%)Mortalidad 15 SIECHA 10 5 0 ago-18 dic-18 abr-19 ago-19 dic-19 Muestreos

Figura 11. Número total de individuos muertos en los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y Siecha (B), en los muestreos desde agosto de 2018 a diciembre de 2019. Promedio ± desviación estándar del porcentaje del número de individuos muertos en los sectores de Buitrago y Siecha en las fechas de muestreo (C).

En contraste con las anteriores parcelas, la ubicación específica de esta mostró la permanente inundación durante todo el periodo de muestreo. Por otra parte, en el sector de Siecha no hubo individuos muertos por volcamiento, todos murieron en pie. En todas las parcelas hubo muertes excepto en las parcelas 8 y 10, posiblemente debido a las condiciones ambientales particulares de las parcelas o por una mejor respuesta de defensa de los individuos frente al ataque de patógenos.

De los dos sectores de estudio la clase de tamaño con mayor mortalidad fue la de adulto1, seguida por la clase de tamaño plántula (Figura 12). Este fue el mismo patrón encontrado en el sector de Buitrago. En Siecha la mayor mortalidad se presentó en la clase de tamaño adulto3, seguida de adulto1 y adulto4. Respecto a la clase de tamaño juvenil, en ninguno de los muestreos y parcelas de los dos sectores se registraron muertes (Figura 12).

12 A 12 10 B 10 10

8 7 8

6 6 5 4 4 4

4 4 3 3 No. individuos individuos muertos No. No. individuos individuos muertos No. 2 1 2 1 0 0 0 0 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 12. Número total de individuos muertos en las clases de tamaño de los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y Siecha (B), de agosto de 2018 a diciembre de 2019.

Al analizar las muertes en los sectores de estudio por clases de tamaño se observó que los individuos muertos en Buitrago estuvieron concentrados en unas clases de tamaño (plántula, adulto1, 4 y 5), mientras que en Siecha la cantidad de muertes es más o menos similar entre las clases de tamaño (1-5 individuos), con excepción del tamaño juvenil (sin individuos muertos). La alta mortalidad en plántulas del sector de Buitrago sugiere mayor vulnerabilidad en este sector frente a Siecha, ya que en esta última sólo se presentó la muerte de una plántula.

Como se sabe las plántulas y juveniles se constituyen en la base de relevo de los individuos con capacidad reproductiva (Silva et al. 2000) Este aspecto en Buitrago se ve amenazado con el alto número de muertes en plántulas y la baja cantidad de juveniles que presenta (seis individuos en total, en las diez parcelas de estudio), lo que plantearía una situación crítica a futuro, ya que no habría remplazo para los adultos que van muriendo en este sector. Estas observaciones se refuerzan con las expuestas por Rojas et al. (2012), quienes sostienen que las plántulas presentan un aumento en la mortalidad durante el segundo año de aparición. Esta alta mortalidad en plántulas que se reporta principalmente en el sector de Buitrago podría estar propiciando que muy pocos individuos lleguen a la clase de tamaño juvenil y aunque no registre alta mortalidad, sí lleva a que haya un bajo número de juveniles en los dos sectores. Sin embargo, sería importante hacer seguimiento a mediano plazo a plántulas y juveniles de pequeño tamaño para reconocer la causa de la existencia de pocos juveniles y la ausencia total de plantas entre de 35 a 162 cm de altura.

Hay que destacar que no hay estudios que reporten la tasa de mortalidad para alguna especie de la subtribu Espeletiinae, lo cual ubica al presente trabajo, como el primero en generar información sobre la tasa de mortalidad para una especie del género Espeletia (E. miradorensis). Esto se constituye en la base de un seguimiento más prolongado por parte del PNN, dadas las condiciones particulares de esta especie, y para poder considerar el efecto de variaciones climáticas y de eventos fortuitos sobre estas poblaciones. Adicionalmente daría pie para poder generar información de la tasa de mortalidad de otras especies de frailejones, particularmente si es de individuos muertos en pie, pues sería un indicativo del impacto del síndrome de afectación sobre las poblaciones, algo que aún no se ha estimado.

Con la mayoría de frailejones muertos en pie (92,85%) a causa del síndrome de afectación por pudrición fúngica o herbivoría del tronco por insectos, algunos investigadores han querido identificar otros síntomas asociados a dicha mortalidad. Algunos de los síntomas reconocidos en diferentes especies del género Espeletia

72 no han permitido establecer una clara asociación con el o los factores o agentes involucrados. Es el caso del trabajo de Torres (2013), quien encontró en E. grandiflora signos de entorchamiento y herbivoría, en la cuenca de la quebrada Calostros PNN Chingaza, o el trabajo de Suárez (2013), que con E. argentea encontró síntomas de entorchamiento y malformaciones resultado de la herbivoría principalmente en temporada seca. González (2012) trabajando con E. argentea, encontró que en las hojas con el síntoma de herbivoría por insectos, había mayor probabilidad de estar asociadas con géneros de hongos fitopatógenos. Por otro lado, Hernández et al. (2014) y Muñoz (2015) observaron en E. grandiflora el ataque de la polilla Oidaematophorus espeletiae, la cual consume las hojas centrales de la roseta en E. grandiflora y E. uribei (Hernández et al. 2014) y plantearon que posiblemente las fracciones removidas de esta tenían efectos fatales para el frailejón, por ser de este sitio donde crecen estas hojas, de donde crece la planta o debido a que larvas de O. espeletiae eran vectores de hongos patógenos trasmitidos al alimentarse, lo que llevaba a la muerte en estas especies (Hernández et al. 2014, Varela 2016, 2018). Se ha reportado también al género Hellinsia sp. y a escarabajos del género Dyscolus afectando a E. grandiflora, E. argentea y E. uribei (Medina et al. 2010, Medina et al. 2016). Otro trabajo ha reconocido varias especies con síntomas de afectación: E. grandiflora, E. killipii, E. spicata, E. barclayana, E. argentea, E. chocontana, E. cabrerensis, E. pleiochasia, E. rabanalensis, E. garciae, E. boyacensis, E. murilloi y Espeletiopsis corymbosa (Varela 2018, Rojas et al. 2018). De los síntomas del síndrome afectación que presentan estas especies, algunos están relacionados con pudrición por hongos, tales como la pudrición de hojas y tallo (mertesis), moteado en las hojas (motnesis), manchas pardas (homaposis), manchas negras (homosis), puntos negros (hoposis), hongos puntilla (hoblasis) y mertesis, ablandamiento de las hojas nuevas por debilitamiento (Torres 2013, Cabrera y Ramírez 2014, Varela 2014, 2016, 2018, Rojas et al. 2018, Gaitán 2018, Altsjor & Varela en prep.).

Por otro lado, las tasas de natalidad y mortalidad en una población miden su dinámica y la representación que a futuro tendrá la especie (Martella 2012, Gallego

73 y Bonilla 2015), aspecto que se estimó en E. miradorensis para las poblaciones de los sectores de Buitrago y Siecha. Entonces, partiendo de los porcentajes de natalidad (13,33% anual) y mortalidad (18,33% anual) calculados para Buitrago se puede inferir que en la población se está reduciendo en un 5% anualmente. Si esto se mantiene, entonces podríamos suponer que en 20 años aproximadamente la población de E. miradorensis en el sector de Buitrago se extinguiría. Por el contrario, para la natalidad (22,41% anual) y mortalidad (17,24% anual), en Siecha se podría inferir que en esta población hay un incremento en la población del 5,17% anual. Si estas tasas se mantienen generaría un mantenimiento de la población de E. miradorensis en el sector de Siecha a futuro y el limitante a su tasa de crecimiento serían las condiciones ambientales, particularmente relacionadas con el cambio y la variabilidad climática, el espacio y los nutrientes. Esta información es importante porque puede ser usada por la administración del área protegida (PNN Chingaza) para tomar decisiones sobre el manejo de estas poblaciones. Algunas de las acciones que se podrían realizar involucrarían el declarar a esta especie como objeto de cuidado especial, en los sectores de estudio (Buitrago y Siecha), proponer y orientar el monitoreo continuo del comportamiento de las poblaciones de E. miradorensis, registrar cambios en clase de tamaño debidos a síntomas del síndrome de afectación, enfocándose en la clase de tamaño juvenil. Adicionalmente, se sugiere llevar un registro de individuos muertos en pie y volcados, observar el estado de la roseta, la presencia o ausencia de sinflorescencias. De ser posible, usando la información de condiciones atmosféricas como el viento, la lluvia, la nubosidad y la temperatura, poder establecer si estos factores que están relacionados con incidencia y severidad del síndrome de afectación y la mortalidad, especialmente para la clase de los juveniles de E. miradorensis del PNN Chingaza.

Así mismo, hay eventos que pueden afectar a las poblaciones, como son los desastres naturales o provocados, el volcamiento por vientos fuertes o el turismo mal orientado (Gaitán 2018). No obstante, en E. miradorensis se ha observado síntomas del síndrome de afectación como herbivoría o patogenicidad fúngica, que

74 pueden influir seguramente en la sostenibilidad de la especie a futuro. Ya que puede llegar a provocar la muerte aumentada de los individuos (Camarena 2009, González 2012, Varela 2018).

8.7 Síndrome de afectación

En los sectores de estudio del presente trabajo, todos los individuos de E. miradorensis registraron síntomas de ataque por hongos en alguno de los cinco muestreos realizados en las parcelas, excepto un individuo de la clase de tamaño adulto1 del sector de Buitrago, que no registró este tipo de síntoma en ninguno de los muestreos. Esto mostró que las poblaciones tienen alta incidencia de los síntomas mencionados del síndrome de afectación. Otro aspecto para tener en cuenta es que no se presentó en ninguno de los individuos de los dos sectores, síntomas por herbivoría de insectos solamente; es decir todos los individuos que presentaron síntomas de herbivoría, también presentaron síntomas de pudrición por hongos.

8.7.1 Incidencia síntomas del síndrome de afectación

Para todos los cálculos de incidencia se aplicó la fórmula de Madden y Hughes (1995) como se expresó anteriormente. Se consideró el promedio de los individuos con síntomas de afectación en todas las parcelas y en cada uno de los muestreos. Cada uno de los muestreos se caracterizó por presentar condiciones climáticas particulares, con pequeñas variaciones, pero donde se destaca el primero (14,4°C) y cuarto (11,7°C) muestreo, y la temperatura más alta de todo el periodo de estudio se registró en el tercer muestreo, donde la precipitación también fue la más alta del periodo (agosto 2018- diciembre2019). Esto haría suponer que estas condiciones ambientales influyeron para que posterior a las elevadas temperaturas y alta humedad registrada, se propiciaran aumentos en los resultados de incidencia en cuanto a síntomas de afectación por herbivoría de insectos y de pudrición por hongos en los individuos de los sectores de estudio.

En el sector de Buitrago se registró en el primer muestreo un alto porcentaje de síntomas de pudrición por hongos (80,83% ± 11,52) y bajo de 6,66% ± 0,82 para síntomas de herbivoría por insectos. Igualmente, en el sector de Siecha el 75,86% ± 9,16 de individuos de la población registró en el primer muestreo síntomas de afectación por hongos, pero un mayor porcentaje de individuos con síntomas por herbivoría de insectos (22,41% ± 3,77) que en Buitrago. Sin embargo, la incidencia de pudrición fúngica y de herbivoría por insectos disminuyó del primer al último muestreo. En el sector de Buitrago los síntomas de pudrición por hongos pasaron de 80,83% ± 11,52 a 57,5% ± 11,52 y en síntomas de afectación por insectos paso de 6,66% ± 0,82 a 4,16% ± 0,82. En el sector de Siecha la disminución de la incidencia de síntomas de pudrición por hongos fue leve pasando de 75,86% ± 9,16 a 71,55% ± 9,16 y los síntomas de herbivoría por insectos pasó de 22,41% ± 0,82 a 13,79% ± 0,82. Se observó también que en los dos sectores hubo más individuos con síntomas de pudrición por hongos que con síntomas de herbivoría de insectos (Figura 13). En Buitrago la incidencia de pudrición por hongos registró aproximadamente el 73,96 % por encima de la herbivoría por insectos y en Siecha, el porcentaje de pudrición por hongos por encima del daño en las hojas por insectos fue del 52,9%.

Estos resultados difieren de los obtenidos para E. grandiflora por Torres (2013), en la cuenca de la quebrada Calostros en el PNN Chingaza, donde se reporta una incidencia por hongos de 35% ± 8 y para herbivoría de insectos de 32% ± 8, registrándose una similitud entre los porcentajes de afectación por hongos y por insectos, lo que no sucede en el presente trabajo (E. miradorensis), donde la de los síntomas de afectación por hongos fue entre 4 y 11 veces más alta que los síntomas de afectación por insectos. Por otro lado, la afectación por herbivoría de insectos, registrada por Torres (2013) para E. grandiflora (32% ± 8) fue más alta que la reportada por el presente trabajo para E. miradorensis en el sector de Buitrago (5,68% ± 0,82) y en el sector de Siecha (16,22% ± 3,77).

A B 100 100 90 90 80 80 70 70 60 60 50 50 40 40 30 30

Incidencia pudrición(%) 20 20

10 Incidencia herbivoría (%) 10 0 0

Muestreos Muestreos

C D 100 100 90 90 80 80 70 70 60 60 50 50 40 40 30 30

20 20 Incidencia pudrición(%) 10 Incidencia herbivoría (%) 10 0 0

Muestreos Muestreos

Figura 13. Cambio en el tiempo del porcentaje de incidencia de los síntomas de pudrición por hongos y de herbivoría por insectos en E. miradorensis presente en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha, entre agosto de 2018 a diciembre de 2019. Síntomas de pudrición por hongos en individuos del sector de Buitrago (A), síntomas de herbivoría por insectos en individuos en el sector de Buitrago (B), síntomas de pudrición por hongos en individuos en el sector de Siecha (C) y síntomas de herbivoría por insectos en individuos en el sector de Siecha (D).

Otro trabajo sobre la incidencia de afectación en E. argentea fue el realizado por Suárez (2013), en la quebrada Calostros del PNN Chingaza. En este trabajo se reportó un porcentaje de afectación por hongos de 63% y de herbivoría de 47%.

Igual otro trabajo llevado a cabo en la quebrada Calostros por Jiménez (2012) reportó que la herbivoría y la pudrición fúngica en E. argentea variaba en función del tiempo de la época climática registrando durante la temporada de lluvia, una incidencia del 8% y en época seca de 22%, valores menores a los obtenidos en el presente trabajo para la pudrición por hongos (75,86% ± 19,44) y para la herbivoría por insectos (16,22% ± 3,77) en el sector de Siecha.

Es necesario recalcar que las comparaciones de incidencia son difíciles de efectuar, ya que se hacen en distintos momentos del tiempo, elevaciones y se ha reportado en especies distintas, lo que dificulta generalizar resultados o comportamientos. Es el caso de lo reportado por Torres (2013) con una población de E. grandiflora muy afectada (51%) con herbivoría de 32% ± 8 y pudrición por hongos de 35% ± 8, ambos porcentajes diferentes a lo reportado por Jiménez (2012) quien registró que la herbivoría y la pudrición fúngica en E. argentea variaban en función del tiempo de la época climática, registrando durante la temporada de lluvia una incidencia del 8% y en época seca de 22%.

Suárez (2013) con E. grandiflora caracterizó la dinámica de la enfermedad de la población en época seca, y determinó que la dinámica de la pudrición total para la incidencia de entorchamiento y herbivoría en la población mostró un aumento del 7,9% en el tiempo seco en el 2013, respecto al tiempo de lluvia de 2012. Mientras que disminuyó la incidencia por herbivoría para la época de lluvias en relación con la época seca, y hubo aumento en la incidencia por entorchamiento del 21,75% de afectación para la época seca (Rojas et al. 2018). Estos resultados muestran semejanza en la incidencia y severidad registrada para E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha. Durante el estudio la incidencia de los síntomas de herbivoría y de pudrición por hongos disminuyó, aunque levemente, cuando se presentó menos precipitación y una temperatura ligeramente más alta (octubre- diciembre). Por otra parte, después de la alta precipitación ocurrida entre abril y junio hubo un gran incremento en la incidencia de síntomas de pudrición fúngica y

78 uno moderado en la incidencia de síntomas de herbivoría (agosto de 2018 y agosto de 2019).

Hay que continuar con el trabajo de monitoreo en cada especie y en las condiciones ambientales particulares que tiene cada una. Ahora, considerando el presente estudio, hay que resaltar que es el primero en hacer seguimiento de los síntomas de pudrición por hongos y de herbivoría de insectos por tanto tiempo, ya que la mayoría de estudios son puntuales y toman datos en un momento del tiempo o por periodos no mayores a 4 meses.

La incidencia de síndrome de afectación en las diferentes clases de tamaño de los sectores de estudio por hongos e insectos mostró un incremento hacia los tamaños intermedios. En Buitrago la mayor incidencia se reportó en adulto2 (23% ± 6,37) y en adulto3 (15 ± 6,37%) y en Siecha en adulto2 (18,10% ± 6,72) y adulto3 (16,37 ± 6,72%), los adultos1 y 4 presentaron en los dos sectores baja incidencia, y de todas las clases de tamaño la menor en los dos sectores se registró para la clase de tamaño adulto5 (0,83% ± 6,37 en Buitrago y 0,86% ± 6,72 en Siecha). El síndrome de afectación en juveniles fue menor en Buitrago (9,16% ± 6,37) que en Siecha (15,51% ± 6,72), y las clases de tamaño plántulas presentaron la mayor afectación en los dos sectores, por encima de las demás clases de tamaño, registrando en Buitrago una incidencia de herbivoría por insectos de 32% ± 6,37 y en Siecha de 34,48% ± 6,72. Estos resultados de alta incidencia para las plántulas podrían explicar parcialmente, el bajo número de individuos de la clase juvenil en los dos sectores de estudio, ya que podría provocar la muerte de estas, reduciendo posibilidad de remplazar a futuro a los juveniles. Si se considera que adicionalmente a la existencia de un bajo número de juveniles reportado en los sectores de estudio, estos son atacados por hongos e insectos, entonces su número podría disminuir o prácticamente hacer desaparecer una cohorte de esta clase de tamaño. Sin embargo, no se ha comprobado que los frailejones mueran por herbivoría solamente; monitoreos realizado en E. grandiflora han permitido establecer que se presenta asociación entre síntomas de herbivoría y de pudrición por hongos (Torres

2013, Cabrera y Ramírez 2014, Varela 2016, Gaitán 2018). Una propuesta explicativa de la interacción frailejón – insecto – hongo, parece estar orientada a que primero se presenta la herbivoría por insectos, generando pérdida de tejido y posteriormente aprovechando esas heridas ya causadas por los insectos se produciría la pudrición fúngica. Este síndrome de afectación puede ser superado por el frailejón o puede conllevar el individuo a la muerte (Lara y Cárdenas 2015, Gallego y Bonilla 2015, Varela 2018, 2019).

Identificar a una planta con herbivoría por insectos en su área foliar es relativamente fácil, ya que esta está caracterizada por la pérdida parcial del tejido de las hojas, ya sea como una porción de la lámina foliar o porciones más pequeñas que dejan orificios, sin verse afectada la nervadura central. En los dos sectores de estudio, los síntomas de herbivoría por insectos en las diferentes clases de tamaño fue inferior a la reportada por síntomas de afectación de hongos. En los dos sectores de estudio, la mayor incidencia por herbivoría de insectos la presentó la clase de tamaño adulto1 en Siecha (32,8% ± 12,22), seguida de la clase de tamaño adulto2 (26,6% ± 12,22). La menor incidencia de afectación por herbivoría de insectos la registraron las clases de tamaño plántula y juvenil en los dos sectores de estudio. Además, en el sector de Buitrago la clase de tamaño adulto5, no registró ningún porcentaje de afectación (Figura 14).

En contraste con el presente estudio, el trabajo de Torres (2013) con E. grandiflora reporta que en las clases de tamaño de juvenil a adulto3 hubo aumento de la incidencia de síntomas de pudrición por hongos y de herbivoría de insectos, y de la clase de tamaño adulto3 a adulto5 hubo descenso en la incidencia de estos síntomas. Reporta también que, por clases de tamaño, la proporción de individuos sanos siempre fue mayor a la de individuos con síntomas de pudrición fúngica o herbivoría de insectos. Contrario a lo que se obtuvo en el presente trabajo, donde casi todos los individuos presentaron síntomas de pudrición por hongos. Una coincidencia en los reportes de los síntomas de afectación por clases de tamaño entre los dos trabajos es el aumento de los síntomas en las clases de tamaño

80 intermedias. En el trabajo realizado por Suárez (2013), con E. argentea, no hubo diferencias en el porcentaje de herbivoría entre las clases de tamaño juvenil1, adulto1 y adulto2, pero en adulto3 presenta un incremento de incidencia por herbivoría igual al de los individuos sanos (48%). También destaca que las primeras clases de tamaño registran menos incidencia de síntomas de herbivoría por insectos que las demás. Estos resultados de Suárez (2013), coinciden con los resultados obtenidos en E. miradorensis, en donde también hay aumento de incidencia de herbivoría por insectos en las clases de tamaño adultos, y muy baja incidencia en plántulas y juveniles (Figura 14D).

El patrón de afectación por pudrición de hongos y herbivoría de insectos en E. miradorensis en los sectores de (Buitrago y Siecha) muestra una disminución en el tiempo, tanto de pudrición fúngica como de herbivoría por insectos.

8.7.2 Severidad de los síntomas del síndrome de afectación

No solo se debe considerar si los individuos en la población tienen o no síntomas del síndrome de afectación, sino que existen diferentes grados de estos en los individuos. Cada individuo parece tener un proceso independiente de expresión de síntomas; y su severidad puede aumentar o disminuir dependiendo del riesgo al que esté expuesto, como la posible cercanía de otros individuos son síntomas, el grado de severidad de dichos síntomas en los individuos vecinos, aspectos genéticos relacionados con la resistencia de los individuos o factores ambientales. También el momento en el tiempo en que desarrollan síntomas del síndrome de afectación y la antigüedad de esta en el individuo hace que unos presenten mayor severidad que otros; además, hay algunos individuos que logran sobreponerse a los síntomas del síndrome de afectación, pero otros no.

Las condiciones climáticas también tienen una influencia determinante para la severidad, la temperatura y precipitación juegan un papel importante en la dinámica de los síndromes de afectación en los individuos.

40 A 40 B 35 35 30 30 25 25 20 20 15 15 10 10 5 Incidencia herbivoría (%)herbivoría Incidencia 5

0 0 Incidencia (%) síntomas hongos Incidencia

Clases de tamaño Clases de tamaño

40 C 40 D 35 35 C 30 30

25 25 20 20 15 15

10 10 Incidencia herbivoría (%)herbivoría Incidencia 5 5

Incidencia (%) síntomas hongos Incidencia 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 14. Porcentaje de incidencia de pudrición por hongos y de herbivoría por insectos en las clases de tamaño de E. miradorensis presente en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha. Datos obtenidos de agosto de 2018 a diciembre de 2019. Pudrición por hongos a individuos en el sector de Buitrago (A), herbivoría por insectos a individuos en el sector de Buitrago (B), Pudrición por hongos a individuos en el sector de Siecha (C) y herbivoría por insectos a individuos en el sector de Siecha (D).

Hay que considerar que en términos generales la severidad aumentó después de periodos de alta precipitación y temperatura, es decir, después del tercer y cuarto muestreo (Figura 15), igual que al inicio del periodo de estudio.

Para la evaluación de la severidad o grado de afectación de los individuos de E. miradorensis de los sectores de Buitrago y Siecha se determinó el porcentaje de severidad para cada muestreo (Figura 15) y para cada clase de tamaño (Figura 16). Con el fin de facilitar la lectura de los grados de severidad en los individuos de los sectores de estudio se adoptó la siguiente convención: bajo (grado 1), medio (grado 2), alto (grado 3) y muy alto (grado 4). Así, la evaluación por severidad de E. miradorensis evidenció en su mayoría, para los dos sectores de estudio, una severidad baja por pudrición fúngica y de herbivoría por insectos, y con aumento en las clases de tamaño intermedias.

Aunque el comportamiento de la severidad tiene algunas similitudes en los dos sectores hay diferencias que es importante considerar. La mayoría de los individuos de la población de E. miradorensis mostró bajo grado de severidad en el sector de Buitrago. La severidad de síntomas por pudrición fúngica de afectación grado 1 fue de 89,58% ± 9,57; grado 2 de 10,41% ± 9,57 y la severidad de herbivoría por insectos grado 1 fue de 4,16% ± 0,16 y grado 2 de 1,66% ± 0,16. Para el sector de Siecha la severidad de síntomas por pudrición fúngica se presentó en grado 1 con 64,89% ± 6,43 y grado 2 con 25,53% ± 6,43 y en herbivoría por insectos fue en grado 1 de 7,75% ± 1,12 y grado 2 de 6,03% ± 1,12.

Se evidencia una mayor proporción de síntomas por pudrición fúngica (rango entre 55,45% y 82,69%) que por herbivoría por insectos (rango entre 4,80% y 8,18%), en los dos sectores. De los individuos muertos ninguno presentó huellas de herbivoría por insectos y pérdida de tejido foliar, lo que hace suponer que las muertes de los individuos no fueron a causa de herbivoría foliar por insectos. Sin embargo, se ha visto a escarabajos que hacen túneles y galerías en el tronco de los frailejones perforándolo y posibilitando ocasionar la muerte (Medina et al 2010, Cabrera y Ramirez 2014, Varela 2014, 2016).

45 A 45 B 40 40 35 35 30 30 25 25 20 20 15 15 10

Severidad (%) herbivoría Severidad 10 Severidad (%) síntomas hongos Severidad 5 5 0 0

Muestreos Muestreos

45 C 45 D 40 40 35 35 30 30 25 25 20 20 15 15 10

10 Severidad (%)herbivoría Severidad

5 5 Severidad (%) síntomas hongos Severidad 0 0

Muestreos Muestreos

Figura 15. Porcentajes de severidad de síntomas de pudrición por hongos en Buitrago (A), severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Buitrago (B), severidad de síntomas de pudrición por hongos en Siecha (C) y severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Siecha (D). Esto para E. miradorensis en los muestreos realizados en los sectores de las lagunas de Buitrago y las lagunas de Siecha, con registro desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.

En los sectores de Buitrago y Siecha se presentó predominancia de baja severidad, tanto de síntomas de pudrición fúngica como de herbivoría por insectos.

Considerando los registros de los dos sectores se obtiene que el 77,23% ± 8 de individuos presentan bajo grado de severidad para síntomas de pudrición por hongos y 17,97% ± 8 grado medio. Es decir, que el 95,2% de la población de E. miradorensis presentó niveles de bajo-medio de severidad de dichos síntomas. En Buitrago no se registró grado 3 para pudrición fúngica, pero en Siecha sí, aunque en una baja proporción de individuos (9,57% ± 6,43 de individuos). Para el registro de síntomas de herbivoría por insectos, en los dos sectores nuevamente la mayor severidad se registró en el grado 1 con el 5,95% ± 0,64 seguido del grado 2 con el 3,84% ± 0,64. Solo un individuo registró grado 3 de herbivoría de insectos representa el 0,83% ± 1,12 en el sector de Buitrago. Sin embargo, son los individuos en Siecha los que presentan mayor severidad para los dos síntomas y en mayor cantidad de individuos (Figura 16).

70 A 70 B 60 60

50 50

40 40

30 30

Severidad (%)Severidad Severidad (%)Severidad 20 20

10 10

0 0

HONGOS HONGOS Clases de Tamaño Clases de Tamaño INSECTOS INSECTOS Figura 16. Porcentaje de severidad por síntomas de afectación de hongos e insectos en las diferentes clases de tamaño presentes en las lagunas de Buitrago (A) y las lagunas de Siecha (B), con registros desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.

Se presentó predominancia de baja severidad tanto por pudrición fúngica como por herbivoría. Así, examinando las diferencias en los grados de severidad de los

85 individuos en los sectores de estudio (Buitrago y Siecha) se encuentra que las clases de tamaño plántula y juvenil presentaron alta incidencia, pero baja-media severidad de síntomas de pudrición fúngica, y no mostraron ningún grado de severidad de síntomas de herbivoría por insectos. Por otro lado, las clases de tamaño intermedias presentaron un grado de severidad de síntomas de pudrición por hongos medio-alto y de síntomas de herbivoría por insectos bajo-medio.

En Buitrago los mayores porcentajes de severidad por pudrición fúngica se registraron en las clases de tamaño de adulto1 y adulto5 (20,92% y 24,0% respectivamente) y el menor porcentaje en juveniles (15,99%) y en plántula (18,95%). Igualmente, en Siecha los mayores porcentajes de severidad se registraron en las mismas clases de tamaño (58,6% y 69,0%, respectivamente), en juvenil (24,60%) y menor en plántula 16,55% (Figura 16B).

Por otra parte, el porcentaje de severidad por herbivoría de insectos en Buitrago (Figura 16A) se registró en la clase de tamaño adulto1 (13,92%), y los menores porcentajes en juvenil, plántula y adulto5 (0,90%; 1,67% y 0,1%, respectivamente). La severidad en herbivoría de insectos en el sector de Siecha registrada en la clase de tamaño adulto1 (32,8%) y en adulto2 (26,6%), fue la más alta en los dos sectores. Por otra parte, en Siecha los registros más bajos para herbivoría de insectos los arrojaron las clases de tamaño plántulas (1,55%) y juveniles (2,52%). Anexo 4 y (Figura 17).

Para el estudio de E. grandiflora Torres (2013) reportó que la severidad por herbivoría aumentaba hasta la clase de tamaño adulto3 y posteriormente descendía gradualmente hasta el adulto6, en el caso de la pudrición fúngica reportó que las clases de tamaño con mayor severidad fueron adulto5 y adulto6, las cuales presentaron igual afectación por pudrición fúngica y por herbivoría de insectos. Esto contrasta con los resultados obtenidos en el presente trabajo el cual muestra gran diferencia entre la severidad por pudrición de hongos y por herbivoría de insectos. Además, Torres (2013) reporta a los adultos 5 y 6 como las clases de tamaño con

86 mayor severidad. En el trabajo con E. miradorensis como ya se ha expresado anteriormente, la mayor severidad se reportó en las clases de tamaño intermedio, lo cual es muy compatible con los resultados que presentó Torres (2013). Sin embargo, al considerar que lo registrado en severidad para ambos trabajos dista de ser igual, significa que las especies E. grandiflora y E. miradorensis a nivel fisiológico responden de diferente forma a presiones de patogenicidad. Su genoma y las condiciones ambientales son particulares para cada una, y muestran que es necesario evaluar constantemente y de forma particular a cada especie de frailejón, ya que sólo de esta manera se logrará conocer el comportamiento de las poblaciones frente a síndromes de afectación y posibilita la toma de decisiones en su manejo y conservación.

En otro estudio en E. argentea realizado por Suárez (2013) establecieron cuatro clases de tamaño en la estructura poblacional (juvenil1, adulto1, adulto2 y adulto3), y se reportó mayor severidad para adulto 2 (25,4%) y adulto3 (59.4%), resultados similares a los relacionados por Torres (2013), pero contrastantes con los del presente trabajo. Adicionalmente, el trabajo de Varela (2016) realizado en la cuenca de la quebrada Calostros del PNN Chingaza, registró para E. grandiflora un 37±5% de los individuos con grado 3. De síntomas de afectación por herbivoría 6-12% de las hojas afectadas, y para el 32±7% grado 3 de pudrición por hongos con el 13- 25% de las hojas afectadas.

Para el caso de E. argentea en el mismo trabajo (Varela 2016), el porcentaje de severidad tanto para herbivoría como para entorchamiento fueron bajos, ya que la mayoría de sus individuos no sobrepasó una severidad del 9,5 % para herbivoría y 22% para entorchamiento durante el año estudiado. Además, reportó que la severidad por entorchamiento en E. grandiflora fue mayor durante la época seca (7,9%), y por herbivoría en la época húmeda. Estos resultados coinciden con los de Torres (2013), en los cuales presentan una severidad similar para los síntomas de herbivoría por insectos y pudrición por hongos (32±8% por herbivoría y del 35±8% para entorchamiento. Las condiciones climáticas en Torres (2013) también

87 coinciden con las registradas por Varela (2016) donde los síntomas del síndrome de afectación de pudrición por hongos y por herbivoría fueron menores en época húmeda. Esto se podría considerar similar para el caso de E. miradorensis, ya que se registró una severidad media en el síntoma de pudrición por hongos y baja para herbivoría en la época seca, y un incremento a grado medio después de la época de lluvia para herbivoría y alta para pudrición por hongos (Figura 17).

En general, la severidad en E. miradorensis por pudrición de hongos fue porcentualmente mayor que la de herbivoría, tal vez, como resultado de un ambiente edáfico favorable para el crecimiento de hongos patógenos, por la humedad, la temperatura, pH, oxígeno disuelto y nutrientes del suelo (González 2012, Suárez 2013, Buitrago et al. 2015). Hay que recordar que, aunque E. miradorensis se desarrolla en suelos turbosos y húmedos, la menor severidad de herbivoría por insectos y la mayor se síntomas de pudrición por hongos se presentó en el sector de Buitrago. Esto podría entonces deberse a que el suelo en el sector de Buitrago permaneció inundado todo el tiempo de muestreo (agosto de 2018 a diciembre de 2019). Contrario al sector de Siecha, el cual registró similares condiciones climáticas, pero el suelo si bien presentó alta humedad, tuvo buen drenaje.

100 A 100 B 90 90 80 80

70 70 60 60 ago-18 ago-18 50 50 dic-18 dic-18

40 40 Severidad Severidad (%) 30 abr-19 Severidad (%) 30 abr-19 20 ago-19 20 ago-19 10 dic-19 10 dic-19 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

100 C 100 D 90 90 80 A 80 A 70 70 60 60 ago-18 ago-18 50 50 dic-18 dic-18

40 40 Severidad Severidad (%) Severidad Severidad (%) abr-19 abr-19 30 30 ago-19 ago-19 20 20 dic-19 dic-19 10 10 0 0

Clases de tamaño Clases de tamaño

Figura 17. Total, del porcentaje de severidad de síntomas de pudrición por hongos en Buitrago (A), severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Buitrago (B), severidad de síntomas de pudrición por hongos en Siecha (C) y de síntomas de herbivoría por insectos en Siecha (D). Esto para los cinco muestreos realizados en los sectores de las lagunas de Buitrago y de Siecha, desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019 en cada clase de tamaño, en E. miradorensis.

De acuerdo con lo anterior los hongos pudieron desarrollarse con mayor éxito que los insectos, ya que los hongos presentan mayor tolerancia a la humedad y en esas condiciones pueden infectar a más individuos, los cuales presentarían un incremento en la severidad de los síntomas de pudrición por hongos, mientras que los insectos tienen menor tolerancia a la humedad, y se orientan más a la época seca (Carrión et al. 2001, Agrios 2005, Gaitán 2018). Ahora bien, eso explicaría parcialmente que en el sector de Siecha, aún con similares condiciones climáticas que Buitrago, registre una mayor severidad de síntomas de herbivoría por insectos. Hay que resaltar que el suelo del sector de Siecha es altamente húmedo, pero presenta un buen drenaje.

El presente trabajo es un primer acercamiento a la ecología de poblaciones con una especie endémica, de la cual se conocen sólo cuatro sitios de crecimiento en el planeta que son: El Mirador, en el páramo de Sumapaz y San Juanito, Lagunas de Buitrago y Lagunas de Siecha en el páramo de Chingaza, ambos circundantes a Bogotá. E. miradorensis es la especie con la cual se realizó el primer reporte con seguimiento de más de cuatro meses (inusual en este tipo de estudios), en la cual se consideraron variables poblacionales para síntomas del síndrome de afectación. Pero con la cual también, se adquirió conocimiento de aspectos poblacionales novedosos para una especie conspicua de frailejón. Se determinó la estructura poblacional por clases de tamaño, la densidad, la tasa de crecimiento, la natalidad y mortalidad, así como la incidencia y severidad, atributos observados en dos poblaciones de E. miradorensis, que no solo son las bases para su conocimiento y conservación, si no que sirven para evaluar estos aspectos poblacionales en otras especies de frailejón y conservarlas.

Este estudio con base en los resultados obtenidos nos muestra la importancia de priorizar a E. miradorensis sobre otras especies, ya que tiene una distribución restringida y una baja densidad poblacional. Aspecto que puede ser utilizado por la administración del área protegida. Esta información debe sumar para la modificación de la zonificación y manejo que se le hace a la especie. Adicionalmente

90 la información generada en el presente estudio sirve como fundamento e impulso del desarrollo de la investigación en las pruebas de mejoramiento de la germinación y el conocimiento de las condiciones óptimas para la propagación de la especie, con opción de generar estrategias de propagación ex-situ e in-situ. Este estudio también proporciona una línea base para proponer que se haga énfasis en el monitoreo en los sectores de Buitrago y Siecha, sobre todo en la mortalidad. Adicionalmente, se dan pautas clave para el tratamiento y control de los síntomas del síndrome de afectación, que debe ser diferencial para las distintas clases de tamaño, así como un manejo diferenciado en los distintos síntomas.

IX. CONCLUSIONES

E. miradorensis ha sido una especie muy poco estudiada, que tiene un gran valor ecológico y como modelo de investigación. Dentro del gran desconocimiento que hay de E. miradorensis se encuentran sus características demográficas, y entre ellas la estructura poblacional. Este es un atributo relevante para el conocimiento de la especie y en este trabajo se logra corroborar que hay una baja representación de la clase de tamaño juvenil. Se determinó que E. miradorensis puede ser identificada como la palmera del páramo, ya que alcanza alturas que superan los 5 m y en promedio es de 4 m. Su estructura poblacional difiere de la forma de J invertida, ya que las clases de tamaño iniciales no son las más abundantes, lo que implica que faltaría el remplazo a futuro de los adultos reproductivos que mueren. Antes de este trabajo no se había hecho un estudio de identificación de la densidad poblacional y de la tasa de crecimiento de E. miradorensis. Solo hasta ahora se realiza una descripción de la densidad, la cual se puede decir que es baja (0,40 ± 0,14 y 0,41 ± 0,25) en comparación con lo reportado para otras especies de frailejones. Se identificó el hecho de que usualmente los adultos no comparten espacio con plántulas y juveniles, posiblemente, porque se genera competencia intraespecífica, restringiéndose la incidencia de luz y nutrientes.

E. miradorensis se registró un promedio mediano (2,60 ± 1,10 cm/año) en la tasa de crecimiento, presentando leves diferencias entre las clases de tamaño y en los dos sectores de estudio. Sin embargo, los datos que más se asemejan entre los dos sectores son la densidad y la tasa de crecimiento. La diferencia más notoria se encontró en la natalidad (menor en Buitrago) y en la incidencia y severidad por herbivoría (mayor en Siecha). Con relación a la estructura poblacional, la cantidad de individuos en los sectores Buitrago y Siecha fue similar en la clase de tamaño plántulas de los dos sectores, al igual que en la clase de tamaño adulto3, estas semejanzas del número de individuos en los sectores de estudio se presentaron en los muestreos a través del tiempo, así como también la tasa de crecimiento para las distintas clases de tamaño fue similar en ambos sectores.

Se han llevado a cabo algunos trabajos que abordan la temática reproductiva en el género Espeletia, pero sin asumir la natalidad como atributo poblacional, con cálculos demográficos. En el presente trabajo se identifican algunas características que determinan este evento y se estimó la tasa de natalidad para E. miradorensis entre 13,33%-22,41% anual. Por otro lado, la mortalidad fue estimada como de 17,24-18,33% anual. Se identificaron las clases de tamaño que mostraron mayor mortalidad en los dos sectores de estudio (plántula, adulto1 y adulto3) y se concluye que, de acuerdo con la relación reportada de natalidad y mortalidad, la población de E. miradorensis en el sector de Buitrago se extinguirá en aproximadamente 20 años, mientras que en el sector de Siecha se mantendría, con un incremento en la población del 5,17% anual.

92 en el sector de Buitrago (80,83 ± 11,52%) y mayor incidencia por herbivoría de insectos (22,75 ±3,77%) en Siecha. En ambos sectores de estudio la incidencia fue mayor en las clases intermedias, tanto de pudrición por hongos como por herbivoría de insectos. Las plántulas, también presentaron principalmente síntomas de afectación por pudrición fúngica y tuvieron el mayor registro de incidencia de todas las clases de tamaño en los dos sectores de estudio. La severidad en el sector de Siecha se acentuó en los extremos de las clases de tamaño, siendo adulto1 y adulto5 las de mayor grado de severidad.

En cuanto a los síntomas del síndrome de afectación se determinó que las infecciones fúngicas y la herbivoría por insectos se presentan simultáneamente en plantas o solo los síntomas de pudrición por hongos, en ambos sectores y alteraron la anatomía y fisiología de las plantas. En cuanto a la incidencia, se observó en ambos sectores de estudio que hubo más individuos con síntomas de pudrición por hongos (78,24 ± 10,34%), que individuos con síntomas por herbivoría de insectos (14,81 ± 2,29%). Reportando mayor incidencia de afectación por pudrición fúngica en el sector de Buitrago (80,83 ± 11,52%) y mayor incidencia por herbivoría de insectos (22,75 ±3,77%) en Siecha. En ambos sectores de estudio la incidencia fue mayor en las clases intermedias, tanto de pudrición por hongos como por herbivoría de insectos. Las plántulas también presentaron principalmente síntomas por pudrición fúngica y tuvieron el mayor registro de incidencia de todas las clases de tamaño en los dos sectores de estudio. La severidad en el sector de Siecha se acentuó en los extremos de las clases de tamaño, siendo adulto1 y adulto5 las de mayor grado de severidad.

La población de E. miradorensis presente en inmediaciones a las lagunas de Buitrago requiere especial atención, ya que, de continuar en su estado actual, la extinción ocurriría en relativo corto tiempo, y podría acelerarse aún más, si se consideran otros factores como el calentamiento global. Esto significa que los efectos, particularmente del cambio climático, pueden disminuir la biodiversidad y

93 abundancia de E. miradorensis que se encuentra en un bioma tan vulnerable a estos efectos como el páramo.

X. RECOMENDACIONES

E. miradorensis es una especie que se encuentra en un ambiente abiótico particular y sería interesante hacer el seguimiento a mediano plazo con el propósito de recoger información de la variación de los factores atmosféricos y de las condiciones del suelo como el pH, nutrientes, oxígeno y material orgánico, que posibilite su permanencia y el establecimiento de nuevos individuos.

Es importante realizar monitoreo a los sectores de Buitrago y Siecha, ojalá por un lapso de tiempo no inferior a 10 años, que permita principalmente dilucidar la baja cantidad de juveniles en la estructura poblacional de los dos sectores, confirmar la mayor incidencia y severidad de los síntomas de afectación por pudrición fúngica sobre los síntomas de afectación por herbivoría de insectos, identificar en cada clase de tamaño las variables de incidencia, severidad, natalidad, mortalidad y tasa de crecimiento, registrar cómo se comporta la población de E. miradorensis en el tiempo en relación a su distribución geográfica u horizontal y a la estructura poblacional.

Por eso se debe continuar con el seguimiento que se hizo en el presente trabajo a E. miradorensis, poder ofrecer información actualizada de algunas de las poblaciones de la especie. Contrarrestar el estado del síndrome de afectación en el que se encuentra la población del sector de Buitrago y evitar su extinción local a mediano y largo plazo, sin dejar de lado los otros sectores donde hace presencia la especie. Invitar a la administración del PNN Chingaza a liderar y hacer alianzas con instituciones académicas y a las comunidades de la región para aunar esfuerzos que propendan por el cuidado y preservación de la especie. Orientar y delegar acciones de registro periódico del estado y la incidencia y severidad del síndrome

94 de afectación que exhiban los individuos de E. miradorensis, además de la cuantificación de los muertos en pie y el incremento de individuos nuevos.

Se sugiere la identificación de los organismos asociados a los síntomas del síndrome de afectación para esta especie, con el fin de conocer si son específicos de la misma o pueden estar siendo dispersados de las especies de frailejones adyacentes. Adicionalmente, comenzar a evaluar la aplicación de agentes de control biológico como hongos antagonistas que neutralicen la acción de los patógenos, de tal forma que se puedan esto conduzca al aumento de algunas clases de tamaño con número disminuido y a la población en general.

XI. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Acosta, G. N., and Torrenegra, G. R. (2011). Extraction, separation and identification of the active substance produced by Espeletia killipii as defense against the attack of lepidopteran larvae. Revista Facultad de Ciencias Básicas. 7 (1), 126-133.

Agrios, G. N. 2005. Fitopatología, 2da edición. México, Limusa, 952 p.

Altsjor y Varela en prep. Tracking frailejon disease: New symptoms of frailejon affectation. at paramos in Cundinamarca, Colombia. 13 p.

Avella-M, A., S. Torres-R., W. Gómez-A. y M. Pardo-P. 2014. Los páramos y bosques altoandinos del pantano de Monquentiva o pantano de Martos (Guatavita, Cundinamarca, Colombia): caracterización ecológica y estado de conservación. Biota Colombiana 15 (Supl. 1): 3-39 p.

Barrera, R. M., Sarache, E., Rodríguez, N., Celis R., Barrera, S. Y., Barragán, J., Cerón, A., Ortiz, C., Salas, A., Lozano, E., Arias, A., Albarrán, A. C., Gómez, A. 2015. Estudios técnicos, económicos, sociales y ambientales complejo de páramos Cruz Verde – Sumapaz. Convenio de Cooperación No. 13-13-014-188. Comisión Conjunta del Corredor de Ecosistemas Estratégicos de la Región Central de la Cordillera Oriental

– CEERCCO (CAR, Cormacarena, Corpochivor, CAM, Corporinoquia, Corpoguavio, Unidad de Parques Nacionales) y El Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Estudios Técnicos, Económicos, Sociales y Ambientales Complejo de Páramos Cruz Verde –Sumapaz. 448. Bogotá, Colombia. 448 p.

Benavides, F., Burbano, J., Burbano, D., Prieto, R. y Torres, C. 2010. Inferring possible population divergence in Espeletia pycnophylla (Asteraceae) througth morphometric and paleogeographic approaches. Biología Tropical. 58 (4), 1261 – 1270.

Benavides, M., Burbano, M., Urbano, A., Solarte C. 2007. Efecto del gradiente altitudinal sobre aspectos autoecológicos de Espeletia Pycnophylla ssp. Angelensis Cuatrec. (Asteraceae) en el Páramo El Infiernillo (Nariño-Colombia). Actualidades Biológicas 29 (86), 41-53.

Bonilla, G. M., Chicangana, A. A., Barón, A., Bayona, C., Cepeda-Hernández, M. L., Chaparro, M. H., Chaparro, V. M., Coba, G. B., Cogua, R. P., Correa, R. M., Cuervo, M. A., Espinosa, D. A., Díaz, J. A., Fagua, J. C., Gamboa-Garcés, M., Garcés, G. E., García, D. C. y García, J. F. 2005. Estrategias adaptativas de plantas del páramo y del bosque altoandino en la cordillera oriental de Colombia. Editorial Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. Bogotá D. C. Colombia. 192 p.

Buitrago, S., Vanegas, L. and Ramos, C. (2015) Loss of leaf pubescence and its physiological effects on Espeletia paipana (Asterales, Asteraceae), in the Boyacá- Colombia department. Revista de Biología Tropical 63 (3), 845-858.

Cabrera, M. y Ramirez W. (Eds). 2014. Restauración ecológica de los páramos de Colombia. Transformación y herramientas para su conservación. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 296 p.

Camargo, C. C. 2014. La ecología de poblaciones un problema de conocimiento para la escuela. Trabajo de grado Maestría. Universidad Pedagógica Nacional. Bogotá D.C., Colombia. 123 p.

Camarena, G. G. 2009. Señales en la interacción planta insecto unidad de morfología y función. FES Iztacala. Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 15(1), 81-85.

Calderón, E., Galeano, G. y García, N. 2005. Libro rojo de plantas de Colombia. Volumen 2. Palmas, Frailejones y Zamias. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. Bogotá. Colombia. Instituto Alexander von Humboldt. Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia. Ministerio de Medio Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial. 454 p.

Cárdenas, A., Posada, V. C. and Vargas, O. 2002. Germinable seed bank of a humid paramo plant community subject to fire and grazing (Parque Nacional Natural Chingaza, Colombia). Ecotrópicos 15(1), 51-60.

Cárdenas-Arévalo, G. y Vargas-Ríos, O. 2008. Rasgos de historia de vida de especies en una comunidad vegetal alterada en un páramo húmedo (Parque Nacional Natural Chingaza). Caldasia 30(2), 245-264.

Carrión, G., Romero, A. and Rico, G. V. 2001. Fungal latent pathogens and endophytes from leaves of Parthenium hysterophorus (Asteraceae) Fungal Diversity 7, 81-87.

Carroll, G. C. 1988. Endophytes in stems and leaves: from latent pathogen to mutualistic. Symbiont Ecology 69, 2-9.

Castaño, C. U. 2002. Colombia alto andina y la significancia ambiental del bioma páramo en el contexto de los andes tropicales: una aproximación a los efectos futuros por el cambio climático global (Global Climatic Tensor). Congreso Mundial De Páramos. 2002. Memorias tomo I. Mayo. Bogotá, Colombia. 987 p.

Castro, C., Riveros, T., Jaimes, G., Alba, N y Téllez A. 2007. Inducción de apoptosis por el principio activo citotóxico de Espeletia killipii Cuatr. sobre líneas celulares humanas Fundación Universitaria San Martín, Facultad de Medicina, Bogotá, Colombia, Departamento de Química, Pontificia Universidad Javeriana, Grupo de Investigación Fitoquímica, Bogotá, Colombia. Revista Brasileira de Farmacognosia 17(4), 497- 500.

Cavelier, J., Machado, J. L., Valencia, D., Montoya, J., Laignelet, A., Hurtado, A., Varela, A. and Mejía, C. 1992. Leaf demography and growth rates of Espeletia barclayana Cuatrec. (Compositae), a caulescent rosette in a Colombian paramo. Biotropica 24(1), 52-63.

Devlin, R. y Moguillansky, G. CEPAL (Comisión Económica para América Latina y el Caribe). 2010. Alianzas público-privadas. Para una nueva visión estratégica del desarrollo, Bogotá D. C., Colombia. 196 p.

Cooke, B. M. Kaye, B. and Garet, D. 2006. In: The Epidemiology of plant diseases. Plant Pathology 56 (1): 337–338 p.

Cortés, D. J. y Sarmiento, C. (eds.). 2013. Visión socioecosistémica de los páramos y la alta montaña colombiana: memorias del proceso de definición de criterios para la delimitación de páramos. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 128 p.

Cuatrecasas, J. 1975. Phytologia. BHL Biodiversity Heritage Library Volumen 32 (4): 324 p.

Cuatrecasas, J. 1982. Phytologia BHL Biodiversity Heritage Library Volumen 52(3): 158 p. https://www.biodiversitylibrary.org/page/12971282

Diazgranados, M. 2012a. A nomenclator for the frailejones (Espeletiinae Cuatrec., Asteraceae). PhytoKeys 16, 1–52.

Díazgranados, M. 2012b. Phylogenetic and biogeographic relationships of frailejones (Espeletiinae, Compositae): an ongoing radiation in the tropical Andes. A

Dissertation presented to the graduate Faculty of Saint Louis University in Partial Fulfillment of the Requirements for the Degree of Doctor of Philosophy. Missouri, USA. 52 p.

Díazgranados, M. 2013. Aportes a la delimitación de los páramos desde el estudio de los frailejones. Contribución Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Ministerio de Medio Ambiente y Desarrollo Sostenible. Bogotá D.C., Colombia. 32 p.

Díazgranados, M. 2015. Una mirada ecológica a los páramos circundantes de la sabana de Bogotá. (de Ernesto Guhl Nimtz), Edition: Edición Conmemorativa, Publisher: Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Editors: Leonardo Montenegro. Bogotá D.C., Colombia. 33 p.

Diazgranados, M. y Barber, J. 2017. Geography shapes the phylogeny of frailejones (Espeletiinae Cuatrec., Asteraceae): a remarkable example of recent rapid radiation in sky islands. PeerJ 5: e2968. 36 p.

Eraso, L. y Amarillo, A. 2016. Artropofauna en necromasa de dos especies de frailejones en diferentes estados sucesionales de páramo andino. Revista Colombiana de Entomología 42(1), 81-90.

Estrada, C. y Monasterio, M. 1988. Ecología poblacional de una roseta gigante, Espeletia Spicata (Compositae), del páramo desértico. Venezuela. Ecotrópicos 1 (1), 25-39.

Faeth, S. H. and Fagan, W. F. 2002. Fungal endophytes: common host plant symbionts but uncommon mutualists. Integrative and Comparative Biology 42, 360–368.

Fagua, C. J. and González, V. H. 2006. Growth rates, reproductive phenology, and pollination ecology of Espeletia grandiflora (Asteraceae), a giant Andean caulescent rosette. Plant Biology (9), 127–135.

Ferriol, M. M. y López, R. C. 2016. Familia Compositae (Asteraceae): caracteres generales.

Universitat Politécnica de Valencia. 2020. Andisoles propiedades y características distintivas. https://riunet.upv.es/bitstream/handle/10251/81346/Ferriol;L%c3%b3pez%20%20F amilia%20Compositae%20(Asteraceae):%20caracteres%20generales.pdf?sequen ce=1&isAllowed=y Consultado en mayo 2020.

Gaitán, N. M. 2018. Identificación de hongos asociados a lesiones de frailejones (Espeletia spp.) en páramos de Cundinamarca. Trabajo de grado Microbiología Industrial. Pontificia Universidad Javeriana Facultad de Ciencias. Bogotá D. C., Colombia. 27 p.

Galindo, R. T., Linares, L. G., Sánchez, R., Patiño, A., Guzmán, J., Cano, B. M., Vanegas, O. A., Sarmiento, M. L., Niño, E., González, J., Santana, D, M., Guzmán, C., Roa, E., Bello, C. A. y Caballero, A. G. 2016. Reformulación participativa del plan de manejo Parque Nacional Natural Chingaza, 2013 - 2016. Parques Nacionales Naturales de Colombia. Bogotá D.C., Colombia. 275 p.

Gallego, M. A. y Bonilla, G. M. 2015. Caracterización de micrositios para el establecimiento de plántulas de Espeletia uribei (Asteraceae). Acta Biológica Colombiana 21 (2), 387-398.

Gamboa, M. A. 2006. Hongos endófitos tropicales conocimiento actual y perspectivas. Acta Biológica Colombiana 71 (5), 3 – 20.

Granados, S. D., Ruiz, P. P. y Barrera E. H. 2008. Ecología de la herbivoría. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 14(1), 51-63.

Godínez, A. H., Jiménez, M., Mendoza, M., Pérez, F., Roldán, P., Ríos, C. L. y Lira, R. 2011. Densidad, estructura poblacional, reproducción y supervivencia de cuatro especies de plantas útiles en el Valle de Tehuacán, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 79, 393- 403.

González, A. 2012. Estudio preliminar de la composición de hongos endófitos en E. argentea (Blonpl.) en la cuenca de la quebrada Calostros PNN Chingaza. Trabajo

100

de grado Microbiólogo Agrícola y Veterinario. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C., Colombia. 26 p.

González, D. C. y Valero, G. C. 2014. Efecto biosida de la gobernadora, hojasén y encino sobre hongos que causan enfermedades en plantas. Universidad Autónoma de Ciudad de Juárez. México D.F, México. 460 p.

Hernández, L. C., Fuentes, L. S., Fajardo, G. E. and Matthews, D. L. 2014. A new species of oidaematophorus (lepidoptera: pterophoridae) from Chingaza National Natural Park in Colombia. Tropical Lepidoptera Research 24(1), 15-21.

Herzog, S. K., Martínez, R., Jorgensen, P. M. y Tiessen, H. 2012. Cambio climático y biodiversidad en los Andes tropicales. Inter-American Institute for Global Change Research (IAI) and Scientific Committee on Problems of the Environment. Paris, Francia. 426 p.

Hofstede, R. 2011. Historia, tendencias y perspectivas para el manejo de los páramos. En: Maldonado, S. G. y De Bievre, B. (eds.). 2011. Paramundi, 2do Congreso Mundial de Páramos. Memorias. Ministerio del Ambiente del Ecuador. Quito, Ecuador. 79 p.

Hofstede, R., Segarra, R. Y. y Mena, V. (eds.). 2003. Los Páramos del Mundo. Proyecto Atlas Mundial de los Páramos. Global Peatland Initiative. EcoCiencia. Quito. Ecuador. 276 p.

IDEAM. 2001. Colombia Primera Comunicación Nacional ante la Convención Marco de las Naciones Unidas sobre el Cambio Climático. Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios. Bogotá D.C., Colombia. 267 p.

Rojas, R. J., Varela, R. A., Altsjor, K. O. 2018. Plan de conservación y manejo de los frailejones del territorio CAR. Pontificia Universidad Javeriana (PUJ). Impresión: Simbiosis Ciencia y Publicidad. Bogotá D.C., Colombia. 201 p.

IPCC-WGI. 2007. Summary for policymakers. En Solomon, S., Qin, D., Manning, M., Chen, Z., Marquis, M., Averyt, K. B., Tignor, M. y Miller, H.L. (eds.). Climate Change 2007:

101

The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assess ment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press. Cambridge, United Kingdom. 996 p.

Lambert, K. y Bekal, S. 2009. Introducción a los nematodos parásitos de plantas. Editorial del Centro de Educación. Departamento de Ciencias de Cultivos. Universidad de Illinois. Illinois, Estados Unidos23 p.

Llambí, L. D., Law, R. y Hodge, A. 2004. Cambios temporales en la estructura espacial local de las especies de sucesión tardía: establecimiento de una planta de roseta caulescente andina Department of Biology University. Journal of Ecology 92, 122- 131.

Llambí, L. D., Soto-W, R., Célleri, R., De Bievre, R., Ochoa, B. y Borja, P. 2012. Ecología, hidrología y suelos de páramos. Proyecto Páramo Andino. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 294 p.

Lara, F. K. y Cárdenas, G. J. 2015. Aspectos de la propagación sexual de Espeletia grandiflora en un sector intervenido del páramo de Chisacá (P.N.N. Sumapaz, Colombia). Trabajo de grado Magister en Ciencias Ambientales. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá D.C., Colombia. 119 p.

Lorente, D., Gamo, J. L., Gómez, R., Santos, L., Flores, A., Camacho, L., Galindo, J. y Navarro. 2004. Los efectos biológicos del cambio climático. Ecosistemas 13 (1), 103- 110.

Macana, G. F., Medina, D. C. y Sánchez, F. 2015. Aves y mamíferos de bosque altoandino- páramo en el páramo de Rabanal (Boyacá-Colombia). Revista Ciencia en Desarrollo 6 (2), 185-198.

Madden, L.V. and Hughes, G. 1995. Plant disease incidence: distributions, heterogeneity, and temporal analysis. Annual Review of Phytopathology 33, 529-564.

102

Martella, M. B., Trumper, E., Bellis, L. M., Renison, D., Giordano, P. F., Bazzano, G. M. y Gleiser, R. 2012. Manual de Ecología Poblaciones: Introducción a las técnicas para el estudio de las poblaciones silvestres. Serie Ecología 5 (1), 1-31.

Maldonado, S. G. y De Bievre, B. (Eds.). 2011. Paramundi, 2do Congreso Mundial de Páramos. Memorias. CONDESAN, Ministerio del Ambiente del Ecuador. Quito. Ecuador. 158 p.

Morlans, M. C. 2004. Introducción a la ecología de poblaciones. Editorial Científica Universitaria - Universidad Nacional de Catamarca S.F. del V. de Catamarca. Catamarca. Argentina. 116 p.

Medina, M., Varela, A., Martínez, C. 2010. Registro de daño a los frailejones (Asteraceae: Espeletia sp.) por insectos y hongos patógenos en el PNN Chingaza (Colombia) Cespedesia 72, 67 – 70.

Medina, M.M., Varela, A. y Fuentes, L. S. 2012. Estado de avance en la investigación de las comunidades de frailejón que están siendo afectadas por insectos plaga y hongos fitopatógenos en el PNN Chingaza. Boletín Año 1. No. 1. 9 p.

Medina, M., Varela, A., Jácome, J., Beltrán, L., Fuentes, L. 2013. Programa Nacional para la Evaluación del Estado y Afectación de los Frailejones de los Andes del Norte. Boletín Año 2. No. 2. 6 p.

Medina, M., Varela, A., Fuentes, L., Jácome, J., Beltrán, L., Martínez, C. 2016. Programa Nacional para la Evaluación del Estado y Afectación de los Frailejones de los Andes del Norte. Comunicación Nacional. Universidad Jorge Tadeo Lozano, Pontificia Universidad Javeriana y la Sociedad Colombiana de Entomología. Bogotá D. C., Colombia. 15 p.

Mendoza, A. A. y Martínez, J. E. 2011. Propagación, adaptación y crecimiento del frailejón Espeletia conglomerata en vivero. Trabajo de grado Especialización. Universidad Pontificia Bolivariana. Bucaramanga, Colombia. 43 p.

103

Milián, R. L. 2007. Historia de la ecología. Trabajo de grado Maestría en Investigación. Universidad de San Carlos de Guatemala. San Carlos, Guatemala. 108 p.

Monasterio, M., Molinillo, M. 2003. La integración del desarrollo agrícola y la conservación de áreas frágiles en los páramos de la cordillera de Mérida, Venezuela. Congreso Mundial de páramos, Tomo II. Paipa, Colombia. 734-749 p.

Monasterio, M. 1980. Los páramos andinos como región natural, características biogeográficas generales y afinidad con otras regiones andinas. En: Monasterio, M. (ed.): Estudios Ecológicos en los Páramos Andinos. Editorial de la Universidad de Los Andes. Mérida, Venezuela. 15-27 p.

Morales, M., Otero, J., Van der Hammen, T., Torres, A., Cadena, C., Pedraza, C., Rodríguez, N., Franco, C., Betancourth, J. C., Olaya, E., Posada, E. y Cárdenas, L. 2007. Atlas de páramos de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, D. C., Colombia. 208 p.

Mora, O. L. 2002. El ciclo climático circadiano, los cambios intempestivos del clima durante el fotoperiodo y las respuestas adaptativas de las plantas del páramo. Congreso Mundial De Páramos. 2002. Memorias tomo I. Mayo. Bogotá D.C., Colombia. 132- 144 p.

Moret, P. 2005. Los coleópteros Carabidae del páramo en los Andes del Ecuador. Sistemática, ecología y biogeografía. Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Grupo Editorial il Capitello. Salerno, Italia. 306 p.

Muñoz, R. C. 2015. Notas ecológicas sobre la interacción entre Oidaematophorus espeletiae Hernández et al. (Pterophoridae) y Espeletia grandiflora Humb. & Bonpl. (Asteraceae) en el Parque Nacional Natural Chingaza (Cundinamarca, Colombia). Trabajo de grado Licenciatura de Biología. Universidad Pedagógica Nacional. Bogotá D.C., Colombia. 81 p.

104

Newton, A. C., Fitt, B. D. L., Atkins, S. D., Walters, D. R. and Daniell T. J. 2010. Pathogenesis, parasitims, and mutualism in the trophic Space of microbe - plant interationes. Trends in Microbiology 18 (8), 365-373.

Ortiz, F. D. 2014. Piso térmico páramo: una propuesta didáctica para promover su conservación en secundaria. Trabajo de grado Magister en Enseñanza de las Ciencias Exactas y Naturales. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá D. C., Colombia 131 p.

Palladino, A. C. 2010. Introducción a la demografía. Universidad Nacional del Nordeste. Facultad de Medicina. Corrientes, Argentina. 17 p.

Parmesan, C. and Hanley, M. E. 2015. Plantas y cambio climático: complejidades y sorpresas. School of Biological Sciences. Annals of Botany 116, 849–864.

Pavón, P. N., Sánchez, R., Ramírez, B. A., Moreno, C. E., Rojas, M. A., Zuria, I., Ballesteros, C., Castellanos, S. I. y León, R. R. 2011. Prácticas de ecología: poblaciones, interacciones y comunidades. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Ciudad de Hidalgo, México.120 p.

Prada, H., Ávila, L., Sierra, R., Bernal, A., Restrepo, S. 2009. Caracterización morfológica y molecular del antagonismo entre el endófito Diaporthe sp. aislado de frailejón (Espeletia sp.) y el fitopatógeno Phytophthora infestans. Revista Iberoamericana Micología 26 (3), 198–201.

PNUMA. 2014. Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente. https://www.cancilleria.gov.co/international/politics/environmental/water/programa- naciones-unidas-medio-ambiente-pnuma. Consultado: 12 de abril de 2017.

Informe Principio 21 de la declaratoria de Estocolmo 1972. Adopción: Conferencia de las Naciones Unidas sobre el Medio Ambiente. www.ordenjuridico.gob.mx: 11 de junio de 2011.

105

Rangel-Ch., J. O., Ariza, N. C. 2000. Nuevos tratamientos sobre la vegetación del páramo. Capítulo 9. En Colombia Diversidad Biótica III La región de vida paramuna. Rangel Ch., J. O. (Edit). Bogotá D.C., Colombia. 902 p.

Rangel-Ch., J. O. and Pinto-Zarate, J. H. 2012. Colombian páramo vegetation database (CPVD) – the database on high Andean páramo vegetation in Colombia. Biodiversity & Ecology 4, 275–286.

Reverend, P. H. 2000. Una reflexión sobre el concepto de síndrome. Universidad Nacional de Colombia. Revista de la Facultad de Medicina 48 (4), 241-242.

Rivera, O. y Rodríguez C. 2011. Guía divulgativa de criterios para la delimitación de páramos de Colombia. Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial. Instituto de Investigación Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 70 p.

Rodríguez, R., Tigmasa, N., Garcia, K., Pazmiño, R. y Caamaño R. 2017. Espeletia pycnophylla subsp. angelensis el ángel del norte. News and News. Bionatura 2 (1), 272-277.

Rojas, Z. O., Torres, J., Cárdenas, C., Vargas, R. O. 2013. Reubicación de plantas de Espeletia grandiflora (Asteraceae) como estrategia para el enriquecimiento de áreas de páramo alteradas (PNN Chingaza, Colombia). Revista Biológica Tropical 61 (1), 363-376.

Rojas, R. J., Varela, R. A. y Osher, A. K. 2018. Plan de conservación y manejo de las especies de frailejones presentes en el territorio CAR. Pontificia Universidad Javeriana. Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca (CAR). Bogotá D.C., Colombia. 157 p.

Rubio, Torgler, F., Jiménez, J. Gutiérrez, N. 2010. Definición de criterios para la delimitación de los diferentes tipos de páramos del país y de lineamientos para evitar efectos adversos sobre su integridad ecológica. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 62 p.

106

Salinas, C. Fuentes, L. y Hernández, L. 2013. Caracterización de los lepidópteros fitófagos asociados a la herbivoría de frailejones en la microcuenca de la quebrada Calostros del Parque Nacional Natural Chingaza. Universidad Jorge Tadeo Lozano. Bogotá D. C. Colombia. Revista Mutis 3 (1), 1-22.

Sánchez, P. J. and Smith, W. K. 2014. Dynamic cloud regimes, incident sunlight, and leaf temperatures in Espeletia grandiflora and Chusquea tessellata, two representative species of the Andean páramo, Colombia. Antarctic and Alpine Research 46 (2), 371–378.

Sánchez, A. A. 2004. Análisis morfométrico de Espeletia pycnophylla Cuatrecasas, en un gradiente altitudinal provincia de Carchi – Ecuador. Trabajo de grado Biología. Universidad de los Andes. Facultad de Ciencias. Bogotá D.C., Colombia. 101 p.

Sánchez, E. J. 2013. Aspectos genéticos y funcionales de los suelos de alta montaña en Colombia. Capítulo 4. En Cortés-Duque, J. y Sarmiento, C. (eds.). 2013. Visión socioecosistémica de los páramos y la alta montaña colombiana: memorias del proceso de definición de criterios para la delimitación de páramos. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt Bogotá D.C., Colombia. 128 p.

Sánchez, F. R., Sánchez, O. B., Monserrat, S. E., Sandoval E., Ulloa, B., Armendáriz, G., García, M. M., y Macías, R. M. 2013. Hongos endófitos: fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos con utilidad en agricultura y medicina. Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria. Coyoacán, México. Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas 16 (2),132-146.

Sarmiento, C. C., Cadena, M., Sarmiento, J., Zapata y León, O. 2013. Aportes a la conservación estratégica de los páramos de Colombia: Actualización de la cartografía de los complejos de páramo a escala 1:100.000. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 11 p.

107

Sarmiento, C. y Ungar, P. (Eds). 2014. Aportes a la delimitación del páramo mediante la identificación de los límites inferiores del ecosistema a escala 1:25.000 y análisis del sistema social asociado al territorio: Complejo de Páramos Jurisdicciones – Santurbán – Berlín Departamentos de Santander y Norte de Santander. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 82 p.

Sarmiento, C. y León, O. (Eds.). 2015. Transición bosque–páramo. Bases conceptuales y métodos para su identificación en los Andes colombianos. Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá D.C., Colombia. 156 p.

Sendoya, F. S. y Bonilla, M. A. 2005. La necromasa de Espeletia grandiflora como habitad de la artropofauna de páramo. In: María Argenis Bonilla. Estrategias adaptativas de plantas de páramo y de bosque alto andino en la Cordillera Oriental de Colombia. Unibiblios. Bogotá D.C., Colombia. 365 p.

Silva, J., Trevisan, M., Estrada, C. y Monasterio, M. 2000. Demografía comparativa de dos gigantes rosetas caulescentes (Espeletia Timotensis y Espeletia spicata) de la alta montaña tropical de los Andes. Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela. Global Ecology and Biogeography. 9 (5), 403-413.

Smithers, P., Ramsay, P. M., Bond A. N., Burne, M. E. 2014. Macro-arthropod communities of the giant rosette plant, Espeletia pycnophylla subsp. angelensis. ResearchGate. 169-175 p.

Smith, F., Grace, A. E. and Smith, S. E. 2009. More than a carbon economy – nutrient trade and ecological sustainability in facultative arbuscular mycorrizal symbioses. Soil and Land Systems. New Phytologist 182: 347–358 p.

Sturges, H. A. 1926. The choice of a class interval. Journal of the American Statistical Association 21, 65–66.

108

Suárez, J. 2013. Evaluación en los cambios de afectación por entorchamiento y herbivoría en poblaciones de Espeletia argentea durante la temporada seca 2012-2013, en el Parque Nacional Natural Chingaza, Cundinamarca, Colombia. Trabajo de grado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá, D. C. Colombia. 45 p.

Traveset, A., Valladares, F., Vilá, M. y Santamaría, L. 2004. De la ecología de poblaciones y comunidades a la de ecosistemas: Avances recientes y futuros desafíos. Ecosistemas. Revista Científica y Técnica de Ecología y Medio Ambiente 13 (3), 100–108.

Téllez P. 2017. Evaluación de la estructura poblacional y afectación de espeletia miradorensis en la laguna de Buitrago y la laguna dos de Siecha, PNN Chingaza, Cundinamarca, Colombia. Trabajo de grado Biología. Universidad del Bosque. Bogotá D. C., Colombia. 42 p.

Tejedor, N., Álvarez, E., Arango, C. S., Araujo, M. A., Blundo, C., Boza, E., La Torre M. C., Gaviria, J., Gutiérrez, N., Jorgensen, P.M., León, B., Camacho, L. R., Malizia, L., Millán, B., Morales, M., Pacheco, S., Benayas, J. M., Reynel, C., Timaná, M., Ulloa, C., Vacas, C. O. y Newton A.C. 2012. Evaluación Del Estado De Conservación De Los Bosques Montanos En Los Andes Tropicales. Asociación Española De Ecología Terrestre. Ecosistemas 21 (1-2), 148-166.

Tobón, A. M. 2011. Caracterización de la fenología floral de Espeletia grandiflora Humb. & Bonpl. en tres elevaciones en el Parque Nacional Natural Chingaza. Trabajo de grado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C, Colombia. 33 p.

Torres, Q. J. 2013. Evaluación del grado de afectación por entorchamiento y herbivoría en una población de Espeletia grandiflora Humb. & Bonpl. de la cuenca alta de la Quebrada Calostros del Parque Nacional Natural Chingaza. Trabajo de grado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D.C, Colombia. 41 p.

UAESPNN (Unidad administrativa especial de Parques Nacionales Naturales). 2016. Plan de Manejo Parque Nacional Natural Chingaza. Bogotá D.C., Colombia: Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales. 8 p.

109

UICN. 2012. Categorías y criterios de la lista roja de la UICN: Versión 3.1. Segunda edición. Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido: UICN. 34 p.

Urbina, Ch. M. 2011. Evolución de las Enfermedades. Universidad Católica Agropecuaria del Trópico Seco. Estelí, Nicaragua. 29 p.

Valladares, F., Marañón T., Poorter H., Quero J. L., Ruiz- Robledo J., Villar R. 2008. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Ecosistemas 14(2), 203- 204 p.

Varela, A. 2014a. Limitantes en la restauración ecológica: estudio de caso de las afectaciones por patógenos en el Parque Nacional Natural Chingaza. Capítulo 4. En: Cabrera, M. y Ramírez, W. Restauración Ecológica de los Páramos de Colombia: Transformación y herramientas para su conservación. (eds.). Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá D.C., Colombia. 298 p.

Varela, A. 2014b. Afectación de las poblaciones de Frailejones (Asteraceae: Espeletia spp.) de los Páramos de Colombia: Algunas Respuestas, más Preguntas. Conferencia 7. En 41 Congreso Sociedad Colombiana de Entomología, Memorias y Resúmenes. Sociedad Colombiana de Entomología - SOCOLEN. USB. Cali, Colombia. 505 p.

Varela, R. A. 2016. Conservación, restauración y uso sostenible de servicios ecosistémicos entre los páramos de Guerrero, Chingaza, Sumapaz, los Cerros Orientales y su área de influencia. Informe Final. Convenio con el Acueducto Agua, Alcantarillado y aseo de Bogotá No. 9-07-24300-001086 de 2014. Pontificia Universidad Javeriana (PUJ). Bogotá D.C., Colombia. 454 p.

Varela, R. A., Jácome, J., Rodríguez, C. B., Sanabria, E. S., Osher, A. K., Onzaga B. Y., Burbano, G. I., Morales, D. A. y Venegas, S. A. 2018. Metodología para el estudio científico, diagnóstico y caracterización de las especies y poblaciones de frailejones. Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca - CAR y la Pontificia Universidad Javeriana (PUJ). Bogotá D.C., Colombia. 26 p.

110

Varela, R. A. y Jácome, J. 2013. Informe de Proyecto. Unir esfuerzos técnicos, financieros, e institucionales entre la Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca (CAR) y la Pontificia Universidad Javeriana para el diagnóstico de poblaciones de frailejones y formulación de un plan de manejo e implementación de una acción para las especies de frailejones del territorio comprendido por la jurisdicción de la CAR. Unidad de Ecología y Sistemática, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana Bogotá, Colombia. 26 p.

Vargas, O. y Pedraza, P. 2004. Parque Nacional Natural Chingaza. Primera edición. Universidad Nacional de Colombia, Colciencias, Unidad de Parques Nacionales y Acueducto de Bogotá. Bogotá, D.C., Colombia. 228 p.

Vargas, O. y Pérez M. L. 2014. (Eds.). Semillas de plantas de páramo: ecología y métodos de germinación aplicados a la restauración ecológica. Grupo de Restauración Ecológica. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia. 176 p.

Vargas, C. O. 2016. Distribución altitudinal, papel de los ecosistemas y amenazas de las poblaciones del género Espeletia (Asteraceae) en Colombia. Trabajo de grado Licenciatura en Biología. Universidad Francisco José de Caldas. Bogotá D.C., Colombia. 62 p.

Venegas, S. 2011. Evaluación de tasas de crecimiento de Espeletia grandiflora Humb. & Bonpl. en tres elevaciones en el Parque Nacional Natural Chingaza. Trabajo de grado Biología. Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá D. C., Colombia. 27 p.

Vuilleumier, F. and Monasterio, M. (Eds.). 1986. High Altitude Tropical Biogeography. Oxford University Press. Oxford, Reino Unido. 649 p.

Vuille, M. 2013. El cambio climático y los recursos hídricos en los Andes tropicales. Banco Interamericano de Desarrollo. Unidad de Salvaguardias Ambientales. Washington (EEUU). 35 p.

111

Zuluaga, R. S. 2002. Estructura de dos comunidades de Espeletia grandiflora kunth y Espeletia killipii; Cuatr. sobre laderas y valle del rio tunjo, Parque Nacional Natural Chingaza. Acta Biológica Colombiana 7 (1), 62-67p.

112

ANEXOS

Anexo 1. Seguimiento cada cuatro meses de las clases de tamaño de individuos de E. miradorensis, en cada una de las parcelas del sector de las lagunas de Buitrago y las Lagunas de Siecha, desde agosto de 2018 a diciembre de 2019. P=parcela, M=muestreo. El número enseguida de la letra que identifica la parcela y el muestreo correspondiente al número del muestreo en el cual se obtuvieron los datos. agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P1 M1 BUITRAGO P1 M2 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5

2 2 Individuos 1,5 Individuos 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

BUITRAGO P1 M3 BUITRAGO P1 M4 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2 Individuos 1,5 1 Individuos 1,5 0,5 1 0 0,5 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

113

diciembre 2019

BUITRAGO P1 M5 4,5 4 3,5 3 2,5 2

Individuos 1,5 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P2 M1 BUITRAGO P2 M2 6 6 5 5 4 4

3 3 Individuos Individuos 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

114 abril 2019 agosto 2019

BUITRAGO P2 M3 BUITRAGO P2 M4 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Individuos 1 Individuos 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

BUITRAGO P2 M5 6 5 4 3

Individuos 2 1 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P3 M1 BUITRAGO P3 M2 12 12 10 10 8 8 6 6 4

Individuos 4 2 Inidividuos 2 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

115 abril 2019 agosto 2019

BUITRAGO P3 M3 BUITRAGO P3 M4 12 12 10 10 8 8 6 6

4 Individuos Individuos

Individuos 4 2 2 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

12 BUITRAGO P3 M5 10 8 6

4 Individuos Individuos 2 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P4 M1 BUITRAGO P4 M2 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5 1 Individuos 1 0,5 Individuos 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

116 abril 2019 agosto 2019

BUITRAGO P4 M3 BUITRAGO P4 M4 2,5 2,5

2 2

1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5

0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

BUITRAGO P4 M5 2,5 2 1,5

1 Individuos 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P5 M1 BUITRAGO P5 M2 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2

Individuos 1,5 Individuos Individuos 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

117

abril 2019 agosto 2019

BUITRAGO P5 M3 BUITRAGO P5 M4 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2

Individuos 1,5

Individuos 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

BUITRAGO P5 M5 4,5 4 3,5 3 2,5 2

Individuos 1,5 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

3,5 BUITRAGO P6 M1 3,5 BUITRAGO P6 M2 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5 Individuos Individuos 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

118 abril 2019 agosto 2019

3,5 BUITRAGO P6 M3 3,5 BUITRAGO P6 M4 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5 Individuos Individuos 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

diciembre 2019

3,5 BUITRAGO P6 M5 3 2,5 2 1,5 Individuos 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

4,5 BUITRAGO P7 M1 4,5 BUITRAGO P7 M2

3,5 3,5

2,5 2,5

1,5 1,5

Individuos Individuos 0,5 0,5 -0,5 -0,5

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

119 abril 2019 agosto 2019

4,5 BUITRAGO P7 M3 4,5 BUITRAGO P7 M4 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5

2 2 Individuos Individuos 1,5 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

BUITRAGO P7 M5 4,5 3,5 2,5

1,5 Individuos 0,5 -0,5

Clases de Tamaño agosto 2018 diciembre 2018

9 BUITRAGO P8 M1 9 BUITRAGO P8 M2 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4

Individuos 3 Individuos 3 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

120 abril 2019 agosto 2019

9 BUITRAGO P8 M3 9 BUITRAGO P8 M4 8 8 7 7 6 6 5 5

4 4 Individuos Individuos 3 3 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

9 BUITRAGO P8 M5 8 7 6 5 4

Individuos 3 2 1 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

BUITRAGO P9 M1 BUITRAGO P9 M2 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5 Individuos 1 Individuos 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

121 abril 2019 agosto 2019

3,5 BUITRAGO P9 M3 3,5 BUITRAGO P9 M4 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5

Individuos Individuos 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

BUITRAGO P9 M5 3,5 3 2,5 2 1,5

Individuos 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

9 BUITRAGO P10 M1 9 BUITRAGO P10 M2 8 8 7 7 6 6 5 5

4 4 Individuos 3 Individuos 3 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

122 abril 2019 agosto 2019

9 BUITRAGO P10 M3 9 BUITRAGO P10 M4 8 8 7 7 6 6 5 5

4 4 Individuos 3 Individuos 3 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

9 BUITRAGO P10 M5 8 7 6 5 4

Individuos 3 2 1 0

Clases de Tamaño

123 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P1 M1 SIECHA P1 M2 9 9 8 8 7 7 6 6 5 5

4 4 Individuos 3 Individuos 3 2 2 1 1 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P1 M3 SIECHA P1 M4 9 9 8 7 7 6 5 5 4

3 Individuos 3

Individuos 2 1 1 0 -1

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P1 M5 10 8 6

4 Individuos 2 0

Clases de Tamaño

124 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P2 M1 SIECHA P2 M2 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5 Individuos 1 Individuos 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P2 M3 SIECHA P2 M3 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5 2 2

1,5 1,5 Individuos 1 Individuos 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

125 diciembre 2019

SIECHA P2 M5 3,5 3 2,5 2 1,5

Individuos 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P3 M1 SIECHA P3 M2 2,5 2,5

2 2

1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5

0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

126 abril 2019 agosto 2019

SIECHA P3 M3 SIECHA P3 M4 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P3 M5 2,5 2 1,5

1 Individuos 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P4 M1 SIECHA P4 M2 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5

2 2 Individuos Individuos 1,5 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

127

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P4 M3 SIECHA P4 M4 4,5 4,5 3,5 3,5 2,5 2,5

1,5 1,5

Individuos Individuos Individuos 0,5 0,5 -0,5 -0,5

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P4 M5 4,5 3,5 2,5

1,5 Individuos 0,5 -0,5

Clases de Tamaño

128 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P5 M1 SIECHA P5 M2 2,5 2,5

2 2

1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5

0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño ‘ abril 2019 agosto 2019

SIECHA P5 M3 SIECHA P5 M4 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1 Individuos Individuos 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P5 M5 2,5 2 1,5 1

INDIVIDUOS 0,5 0

CLASES DE TAMAÑO

129 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P6 M1 SIECHA P6 M2 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P6 M3 SIECHA P6 M4 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P6 M5 2,5 2 1,5

1 Individuos Individuos 0,5 0

Clases de Tamaño

130 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P7 M1 SIECHA P7 M2 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1

Individuos Individuos 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P7 M3 SIECHA P7 M4 2,5 2,5 2 2 1,5 1,5

1 1 Individuos 0,5 Individuos 0,5 0 0

CLASES DE TAMAÑO Clases dde Tamaño diciembre 2019

SIECHA P7 M5 2,5 2 1,5

1 Individuos 0,5 0

Clases de Tamaño

131 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P8 M1 SIECHA P8 M2 20 20

15 15

10 10 Individuos Individuos 5 5

0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P8 M3 SIECHA P8 M4 20 20

15 15

10 10 Individuos 5 Individuos 5

0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño diciembre 2019

SIECHA P8 M5 20

Individuos 5

Clases de Tamaño

132 agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P9 M1 SIECHA P9 M2 4,5 4,5 4 4 3,5 3,5 3 3 2,5 2,5

2 2 Individuos Individuos 1,5 1,5 1 1 0,5 0,5 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

abril 2019 agosto 2019

SIECHA P9 M3 SIECHA P9 M4 4,5 4,5

3,5 3,5

2,5 2,5

1,5 1,5

Individuos Individuos 0,5 0,5

-0,5 -0,5

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

133 diciembre 2019

SIECHA P9 M5 4,5 4 3,5 3 2,5 2

Individuos 1,5 1 0,5 0

Clases de Tamaño

agosto 2018 diciembre 2018

SIECHA P10 M1 SIECHA P10 M2 14 14 12 12 10 10 8 8

6 6 Individuos 4 Individuos 4 2 2 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño abril 2019 agosto 2019

SIECHA P10 M3 SIECHA P10 M4 14 14 12 12 10 10 8 8

6 6 Individuos Individuos 4 4 2 2 0 0

Clases de Tamaño Clases de Tamaño

134 diciembre 2019

SIECHA P10 M5 14 12 10 8 6

Individuos 4 2 0

Clases de Tamaño

135

Anexo 2. Seguimiento de cinco mediciones (una cada cuatro meses) de los individuos de E. miradorensis, para cada una de las parcelas (A) natalidad en Buitrago, (B) natalidad en Siecha (C) mortalidad en el sector de Buitrago y (D) en Siecha, de agosto de 2018 a diciembre de 2019. P=parcela, M=muestreo.

A. P1 P2

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3 2

Nuevos individuos Nuevos 2 1 Nuevos individuos 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P3 P4

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Nuevos Nuevos individuos Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

136

P5 P6

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Nuevos Nuevos individuos Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P7 P8

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3 2

Nuevos individuos Nuevos 2 Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P9 P10

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4

3 3 Nuevos individuos Nuevos Nuevos individuos Nuevos 2 2 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Mueseos

137

B. P1 P2

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3 2

Nuevos individuos Nuevos 2 1 Nuevos individuos 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P3 P4

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Nuevos Nuevos individuos Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P5 P6

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Nuevos Nuevos individuos 1 Nuevodindividuos 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

138

P7 P8

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3 2

Nuevos Nuevos individuos 2 Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreo Muestreos

P9 P10

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3 2

Nuevos individuos Nuevos 2 Nuevos Nuevos individuos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

C. P1 P2

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

139

P3 P4

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P5 P6

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos MUESTREOS

P7 P8

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

140

P9 P10

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

D. P1 P2

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 muertos Individus 2 Individuos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P3 P4

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

141

P5 P6

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2

Individuos Individuos muertos Individuos muertos 1 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P7 P8

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Individuos Individuos muertos 1 Individuos muertos 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

P9 P10

9 9 8 8 7 7 6 6 5 5 4 4 3 3

2 2 Individuos Individuos muertos 1 Individuos muertos 1 0 0 M1 M2 M3 M4 M5 M1 M2 M3 M4 M5 Muestreos Muestreos

142

Anexo 3.

140 120 100 80 60 40

20 Precipitación (mm/año)Precipitación 0

Periodo de Estudio

20 18

16 C) ° 14 12 10 8 6

Temperatura ( Temperatura 4 2 0

Periodo de Estudio

143

Velocidad del (km/h) del Viento Velocidad 0

Periodo de Estudio

Información reportada por el IDEAM de las estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Consolidada en promedios de A. Precipitación (mm/año) B. Temperatura (°C) y C. Velocidad del viento (Km/h), para el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.

200

150

100

0 PRECIPITACIÓN(mm/año)

PERIODO DE ESTUDIO

30 C) ° 25 20 15 10 5

TEMPERATURA ( TEMPERATURA 0

PERIODO DE ESTUDIO

144

-10 VELOCIDAD DEL VIENTO(km/h) DELVELOCIDAD PERIODO DE ESTUDIO

200

150

100

0 PRECIPITACIÓN(mm/año)

PERIODO DE ESTUDIO

C) 25 ° 20 15 10

TEMPERATURA ( TEMPERATURA 5 0

PERIODO DE ESTUDIO

145

90 80 70 60 50 40 30 20 10

0 VELOCIDAD DEL VIENTO(km/h) DELVELOCIDAD PERIODO DE ESTUDIO

Promedios de precipitación (mm/año), temperatura (°C) y velocidad del viento (Km/h) obtenidos de las estaciones de La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Información facilitada por el IDEAM. Periodo entre agosto de 2016 a diciembre de 2017 (A, B y C) y periodo entre agosto de 2009 y diciembre de 2010 (D, E y F).

146

Anexo 4.

Tabla de información reportada por el IDEAM, estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Consolidada en promedios de A. Precipitación (mm/año) B. Temperatura (°C) y C. Velocidad del viento (Km/h). Del periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019. Resultados presentados por mes.

Precipitación Temperatura Velocidad (mm/año) (°C) del Viento (km/h) ago-18 86,33 12,5 20,25 sep-18 44,93 12,1 14,8 Factores oct-18 32,0 14,4 12,55 meteorológicos de nov-18 32,33 13,5 12,65 estaciones cercanas dic-18 2,06 13,16 13,75 a los sectores de las ene-19 35,5 13,16 14,6 lagunas de Buitrago feb-19 17,0 13,16 13,25 y las lagunas de mar-19 47,66 13,4 12,3 Siecha del PNN abr-19 120,06 14,7 13,7 Chingaza en el may-19 75,96 13,16 16,2 periodo de estudio jun-19 121,03 13,8 19,3 entre agosto de jul-19 77,36 11,7 19,5 2018 y diciembre de ago-19 47,16 12,1 15,4 2019 (registro dado sep-19 57,43 12,8 12,8 en meses). oct-19 7,03 13,16 14,25 nov-19 53,5 13,6 13,7 dic-19 8,8 12,9 14,45

147

Anexo 5. Porcentajes de severidad en E. miradorensis, con afectación por hongos e insectos. Sectores de lagunas de Buitrago y lagunas de Siecha, con registro desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019 en el páramo del PNN Chingaza. Severidad por hongos en Buitrago (A), severidad por herbivoría de insectos en Buitrago (B), severidad por hongos en Siecha (C) y severidad por herbivoría de insectos en Siecha (D)

A. AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19 PLÁNTULAS 13,78 14,47 15,39 16,44 34,65 JUVENILES 9,09 10,45 10,9 15,45 34,09 ADULTO1 25,0 21,42 18,57 17,5 22,14 ADULTO2 21,6 14,1 9,64 14,1 21,96 ADULTO3 24,16 19,77 17,5 12,77 18,61 ADULTO4 36,2 15,5 16,5 14,5 16,5 ADULTO5 50,0 30,0 20,0 10,0 10,0

B. AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19 PLÁNTULAS 4,86 1,97 0,78 0,78 0 JUVENILES 1,36 0 0 0,9 2,27 ADULTO1 12,85 10,71 13,57 15,0 17,5 ADULTO2 10,0 8,21 8,75 11,42 11,96 ADULTO3 10,55 9,16 10,83 11,11 11,38 ADULTO4 8,5 7,5 2,5 4,0 1,5 ADULTO5 0 0 0 0 10

148

C. AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19 PLÁNTULAS 13,87 13,62 17,5 20,62 17,17 JUVENILES 24,16 24,44 26,94 21,66 25,83 ADULTO1 47,0 60,0 64,0 61,0 61,0 ADULTO2 33,25 24,15 27,25 28,75 29,75 ADULTO3 47,75 9,25 38,0 34,75 33,75 ADULTO4 37,08 32,91 28,75 27,71 39,58 ADULTO5 30,0 50,0 75,0 90,0 100,0

D. AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19 PLÁNTULAS 5,87 2,25 1,25 1,25 2,0 JUVENILES 5,27 2,5 0 0 0 ADULTO1 40,0 30,0 31,0 32,0 31,0 ADULTO2 29,5 23,5 18,5 17,75 14,75 ADULTO3 38,5 23,75 25,5 26,5 25,25 ADULTO4 29,16 22,08 20,83 21,66 25,41 ADULTO5 30,0 10,0 0 0 0

149