Instituto Nacional De Pesquisas Da Amazônia – Inpa Programa De Pós-Graduação Em Biologia De Água Doce E Pesca Interior - Badpi

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR - BADPI

Biodiversidade de parasitos de peixes da ordem Characiformes de diferentes níveis tróficos: detritívoro Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829; herbívoro, Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e onívoro Chalceus erythrurus (Cope, 1870) de lagos de várzea do rio Solimões, na Amazônia brasileira.

ELOÁ AREVALO GOMES

Manaus 2018 INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior – BADPI

ELOÁ AREVALO GOMES

Orientador: José Celso de Oliveira Malta, Dr.

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-Graduação do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutora em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de concentração Biologia de Água Doce e Pesca Interior.

Manaus 2018

Sinopse Foi analisada a fauna de parasitos de três hospedeiros da Ordem Characiformes: Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans. As coletas dos peixes foram realizadas entre os anos de 2012 e 2013 e coletas adicionais em 2015 em lagos de várzea da Amazônia. Foram coletados e identificados 4.007 espécimes de cinco táxons e de 34 espécies parasitas. Nove espécies parasitaram C. erythrurus, 19 M. duriventre e 12 em P. nigricans. O taxón majoritário foi Monogenoidea e a maioria das espécies foi considerada satélite. Os parasitos encontrados nos três hospedeiros tiveram distribuição agregada e diferença significativa na abundância entre os endoparasitos e ectoparasitos, sendo a cheia, o período hidrológico que houve maior abundância. A comunidade parasitária dos três hospedeiros teve baixa diversidade e equitabilidade, no entanto, ao serem comparados, a maior diversidade parasitária foi encontrada no hospedeiro onívoro, Chalceus erythrurus. Palavras-chave: bacia amazônica, parasitofauna, categoria trófica.

Agradecimentos Agradeço a Deus pela força dada em todos os momentos ao longo deste período. Aos meus queridos pais e irmãos por todos os momentos compartilhados, sempre acreditando e incentivando todos os caminhos que quis percorrer. As minhas primas, tias, que foram uma referência de amor, carinho e suporte durante minha estadia em Manaus. Ás minhas amigas Ingrid e Luciana, amizade que ficou para a vida! Ao meu amor, Lisandro, por toda sua alegria, amizade e muito companheirismo proporcionado, melhor presente que Manaus me deu. Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e ao Programa de pós-graduação em Biologia de água doce e Pesca Interior pela infra-estrutura concedida; A Fundação de Amparo à pesquisa do Amazonas-FAPEAM pela bolsa concedida; A Universidade do Estado do Amazonas pela licença concedida Aos amigos e professores do curso de Biologia do Cest-UEA por me substituírem durante minha licença. Obrigada! Ao Dr. José Celso de Oliveira Malta pela paciência, orientação, aprendizado, apoio e ótimas conversas que só um Mineiro raiz pode proporcionar! À Dra. Angela Varella pelo sorriso constante, sempre acolhedora e pronta para ajudar! Aos colegas do Laboratório de Parasitologia de Peixes pelo apoio nas dúvidas, pela ajuda nas excursões e amizade. À equipe do Laboratório de Helmintos Parasitos de Peixes da Fiocruz-RJ pela identificação das Monogenoideas e principalmente pelo acolhimento, uma honra ter conhecido vocês em especial a Dra. Simone Cohen e a Dra. Melissa Querido, que me fizeram me sentir como se nos conhecêssemos a anos! A equipe do Laboratório de Microscopia Óptica e Eletrônica pelo auxílio nas análises e imagens em microscopia em especial ao Lucas por todo suporte; Aos amigos,Vital, Máyra, Marissa, Fran e Camila pela amizade, pelos cafés, confidências, companheirismo, já sinto falta de vocês! A todos os professores do INPA/BADPI, pelas aulas e conhecimento que compartilharam!

A TODOS O MEU AGRADECIMENTO!

“Lembre-se de que cada companheiro de jornada é um amigo que o ajuda e é quem você precisa também ajudar pois, a cooperação existe entre todas as criaturas, mesmo que em pequenos grupos, permitindo a evolução”. Autor desconhecido

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RESUMO

Foram estudados 215 hospedeiros da Ordem Characiformes de hábitos alimentares diferentes: 50 espécimes de Chalceus erythrurus (onívoro), 93 de Mylossoma duriventre (herbívoro) e 72 de Prochilodus nigricans (detritívoro) capturados em lagos de várzea durante os anos de 2012 e 2013 e 2015, todos os lagos localizados em um trecho entre Coari e Manaus no Amazonas. Foram coletados e identificados 4.007 indivíduos de 34 espécies parasitas de cinco táxons: Monogenoidea, Digenea, Nematoda, Branquiúra e Copepoda. Chalceus erythrurus foi hospedeiro de nove espécies: duas de Monogenoidea: Gênero novo A sp. e Gênero novo B sp.; duas de Digenea: Megacoelium sp. e Thylodelphys sp.; três de Nematoda: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinattus, Brevimulticaecum sp. e Pseudoproleptus sp.; uma de Branquiura: Argulus chicomendesi e uma de Copepode: Ergasilus urupaensis. Mylossoma duriventre foi hospedeiro de 19 espécies: 12 de Monogenoidea, Anacanthorus toledoensis, A. cladophallus, Anacanthorus sp.n. 1, Anacanthorus sp.n. 2, Anacanthorus sp.n. 3, Mymarothecium sp.n. 1, Mymarothecium sp.n. 2, Mymarothecium sp.n. 3, Notozothecium robustum, Notozothecium sp.n., Gênero novo C sp. e Gênero novo D sp.; uma espécie de Digenea, Dadaytrema gracilis; quatro de Nematoda, Procamallanus (Spirocamallanus) inopinattus, Brevimulticaecum sp., Pseudoproleptus sp e Icthyouris sp.; uma de Branquiura, Argulus chicomendesi e uma de Copepode, Amplexibranchius briconys. Para Prochilodus nigricans foram 12 espécies: três espécies de Monogenoidea, Apedunculata discoidea, Tereancistrum toksonum e T. curimba; cinco espécies de Copepoda, Ergasilus urupaensis, Rhinergasilus piranhus, Miracetyma sp., Brasergasilus oranus e Brasergasilus sp.n.; quatro de Branquiura, A. chicomendesi, A. multicolor, Dolops bidentata e D. geayi. O órgão mais parasitado foi a brânquia por Monogenoidea. Apenas duas espécies foram secundárias: Monogenoidea Gênero novo B e A. toledoensis, as demais foram satélites e não houve registro de espécies centrais. Os resultados obtidos indicaram que a parasitofauna dos três hospedeiros teve maior riqueza e abundância de ectoparasitos e em relação ao período hidrológico apresentou maior abundância na cheia. A comunidade de metazoários teve padrão de distribuição agregado, caracterizada pela baixa riqueza e diversidade, mas comparativamente o hospedeiro onívoro foi o que apresentou maior diversidade. Palavras–chave: Amazônia, Characiformes, hábito alimentar, metazoários parasitos, peixes onívoros.

ABSTRACT A total of 215 Characiformes hosts of different dietary habits were studied: 50 specimens of Chalceus erythrurus (omnivore), 93 of Mylossoma duriventre (herbivore) and 72 of Prochilodus nigricans (detritus) caught in floodplain lakes during the years 2012 and 2013 and 2015, all lakes located in a stretch between Coari and Manaus in the Amazon. A total of 4.007 individuals were collected and identified from 34 parasitic species of five taxa: Monogenoidea, Digenea, Nematoda, Branquiura and Copepoda. Chalceus erythrurus was host for nine species: two of Monogenoidea: New genus A sp. and New genus B sp.; two of Digenea: Megacoelium sp. and Thylodelphys sp.; three of Nematoda: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinattus, Brevimulticaecum sp. and Pseudoproleptus sp.; one of Branquiura: Argulus chicomendesi and one of Copepod: Ergasilus urupaensis. Mylossoma duriventre was host to 19 species: 12 Monogenoidea- Anacanthorus toledoensis, A. cladophallus, Anacanthorus sp.n. 1, Anacanthorus sp.n. 2, Anacanthorus sp.n.3, Mymarothecium sp.n. 1, Mymarothecium sp.n. 2, Mymarothecium sp.n. 3, Notozothecium robustum, Notozothecium sp. n., New genus C sp. and New genus D sp.; one specie of Digenea- Dadaytrema gracilis; four from Nematoda, Procamallanus (Spirocamallanus) inopinattus, Brevimulticaecum sp., Pseudoproleptus sp. and Ichthyouris sp.; one of Branquiura, Argulus chicomendesi and one of Copepod, Amplexibranchius briconys. For Prochilodus nigricans were 12 species: three species of Monogenoidea, Apedunculata discoidea, Tereancistrum toksonum and T. curimba; five species of Copepoda, Ergasilus urupaensis, Rhinergasilus piranhus, Miracetyma sp., Brasergasilus oranus and Brasergasilus sp. n.; four of Branquiura, A. chicomendesi, A. multicolor, Dolops bidentata and D. geayi. The most parasitized organ was the gills by Monogenoidea. Only two species were secondary: Monogenoidea New genus B and A. toledoensis, the others were satellites and there was no record of central species. The results indicated that the parasitofauna of the three hosts had greater richness and abundance of ectoparasites and in relation to the hydrological period presented greater abundance in the flood. The metazoan community had an aggregate distribution pattern characterized by low richness and diversity, but comparatively the omnivorous host was the one with the greatest diversity. Key-words: Amazon, Characiformes, food habit, metazoan parasites, omnivorous fish.

Sumário

1. Introdução...... 8 1.1. Os hospedeiros...... 8 1.2 Os parasitos e sua importância...... 12 1.3 Parasitofauna e o hábito alimentar dos hospedeiros...... 13 1.4 Diversidade parasitária...... 14 2. Objetivo...... 15 2.1 Objetivo Geral...... 15 2.2 Objetivos Específicos...... 16 3. Material e métodos...... 16 3.1. Área de estudo...... 16 3.2 Coleta e identificação dos peixes...... 17 3.3 Necropsia dos peixes em campo...... 18 3.4 Coleta, fixação e conservação das espécies parasitas...... 18 3.5 Preparação das lâminas...... 19 3.6 Identificação das espécies...... 20 3.7 Imagens, desenhos e medidas taxonômicas...... 20 3.8 Análise dos dados...... 21 3.9 Autorização...... 26 4. Resultados e Discussão...... 27 5. Considerações finais...... 110 6. Bibliografia citada...... 111

Lista de Figuras

Figura 01: Espécime de Prochilodus nigricans Spix & Agassiz (Escala = 1cm)...... 9 Figura 02: Espécime de Mylossoma duriventre (Escala = 5cm)...... 11 Figura 03: Espécime de Chalceus erythrurus (Escala = 2,5cm)...... 12 Figura 04. Localização dos lagos de várzea nos rios Solimões e Purus na Amazônia brasileira. Fonte: Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística elaborado por Marinho (2005) e adaptado por Vital (2018)...... 17 Figura 05: Indivíduo de Anacanthorus toledoensis. A – Corpo, vista ventral. Fonte: Leão et al 2015; B – fotomicrografia em microscopia de luz, mostrando o complexo copulatório...... 29 Figura 06: Anacanthorus cladophallus – A: Corpo inteiro, vista ventral. B - Detalhe do complexo copulatório. Fonte: Van Every & Kritsky, 1992……………………………. 30 Figura 07: Anacanthorus sp.1; fotomicrografia em microscopia de luz: A - Corpo inteiro, vista ventral; B – Ganchos; C – ilustração do complexo copulatório...... 31 Figura 08: Anacanthorus sp.2; fotomicrografia em microscopia de luz: A- região anterior; B - Haptor evidenciando os ganchos; C- Ilustração do complexo copulatório. 32 Figura 09: Anacanthorus sp.3; fotomicrografia em microscopia de luz: A - vista ventral. B - Complexo copulatório. C: Ilustração complexo copulatório...... 33 Figura 10: Apedunculata discoidea. A: corpo inteiro, vista ventral. B: complexo copulatório (Fonte: Monteiro e Brasil-Sato 2014); C: Haptor (Fonte: Cugliana, Cordeiro & Luque 2009)...... 36 Figura 11: Tereancistrum toksonum. A-G: corpo inteiro, vista ventral, gancho, complexo copulatório, ancora dorsal, ancora ventral e esclerito, barra ventral e dorsal (Fonte: Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004). H: Indivíduo coletado nas brânquias de Prochilodus nigiricans; I: Haptor, evidenciando o esclerito e as barras ventral e dorsal...... 38 Figura 12: A: Tereancistrum curimba, vista ventral. B: Haptor. C: Complexo copulatório. D: Ancora ventral e esclerito, E-F: barras ventral e dorsal. Fonte: (A, C-F) Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004...... 39 Figura 13: Mymarothecium sp.1. A: fotomicrografia de luz evidenciando o complexo copulatório. B: Ilustração do Complexo copulatório. C: Fotomicrografia de luz mostrando o haptor com os ganchos, âncora ventral e a barra ventral. D: Haptor, mostrando as âncoras dorsais e a barra dorsal...... 41

Figura 14: Indivíduo de Mymarothecium sp.2. A: corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração do complexo copulatório, ganchos, barra ventral e dorsal. C: Haptor enfatizando os ganchos e a barra ventral...... 43 Figura 15: Indivíduo de Mymarothecium sp.3. A: corpo inteiro, vista ventral. B: Complexo copulatório. C: Haptor enfatizando os ganchos e a barra ventral e dorsal..... 44 Figura 16: Indivíduo de Notozothecium robustum. A: corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório (Fonte: Kritsky et al. 1996). C: haptor enfatizando os ganchos e a barra ventral e dorsal...... 47 Figura 17: Fotomicrografia de Notozothecium sp. n.: corpo inteiro, vista ventral. B: complexo copulatório. C: barras ventral e dorsal. D: Ancoras ventral e dorsal...... 48 Figura 18: Gênero novo A sp. n. A: fotomicrografia de luz do corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório. C: fotomicrografia de luz do complexo copulatório e a vagina (seta)...... 50 Figura 19: Fotomicrografia Gênero novo B sp. n. A: indivíduo vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório, os dois pares de âncoras e barras ventral e dorsal...... 51 Figura 20: Fotomicrografia Gênero novo C sp. n.: Indivíduo vista ventral...... 55 Figura 21: Gênero novo C sp. n. A: Ilustração do complexo copulatório. B: Fotomicrografia de luz do haptor mostrando âncora ventral e barra dorsais. C: haptor mostrando forma da âncora ventral, barra ventral e ganchos...... 53 Figura 22: Fotomicrografia Gênero novo D sp. n. A: indivíduo vista ventral. B: Ilustração do complexo copulatório, âncora ventral, dorsal e barras ventral e dorsal..... 55 Figura 23: Fotomicrografia de Dadaytrema gracilis (à esquerda) parasito do intestino de Mylossoma duriventre do lago Baixio no rio Solimões e à direita desenho original (Lunaschi, 1989)...... 57 Figura 24: Fotomicrografia de metacercária livre de Tylodelphys sp. parasito da bexiga natatória de Chalceus erythrurus dos lagos Ananá, Araçá, Baixio e Maracá no rio Solimões...... 59 Figura 25: Fotomicrografia de Megacoelium sp. parasito do intestino de Chalceus erythrurus (Cope, 1870) do lago Ananá no rio Solimões. A: indivíduo vista ventral. B: ventosa oral e faringe; C: ovos. D: presença de espinhos no tegumento (seta)...... 60 Figura 26: Larva de Pseudoproleptus sp. parasito do intestino de Mylossoma duriventre e Chalceus erythrurus do lago Baixio no rio Solimões A: Parte anterior do indivíduo. B: Detalhe do final da região anterior. C: parte posterior do indivíduo. D: Fotomicrografia

3 de luz com detalhe da região anterior mostrando o pseudolábio. Escala A: 500µm; B e C: 100 µm (Fonte A-C: Melo et al 2011)...... 62 Figura 27. Fotomicrografia de Brevimulticaecum sp. parasito do mesentério de Mylossoma duriventre e Chalceus erythrurus dos lagos Ananá e Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. A: Indivíduo mostrando a região anterior e o ventrículo (seta). B: Região posterior...... 64 Figura 28: Fotomicrografia de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928 fêmea, parasito de Mylossoma duriventre e Chalceus erythrurus dos lagos Ananá e Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. A: Região anterior, mostrando a capsula bucal. B: Região posterior...... 66 Figura 29: Fotomicrografia de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus macho, parasito de Mylossoma duriventre e Chalceus erythurus A: Corpo inteiro. B: Região posterior...... 66 Figura 30: Fotomicrografia de Ichthyouris sp. parasito do intestino de Mylossoma duriventre lago Baixio no rio Solimões. A: Dimorfismo entre macho e fêmea. B. Exemplar macho. C: Ovos larvados no interior da fêmea. D: Ovos embrionados...... 68 Figura 31: Rhinergasilus piranhus (fêmea): A - vista dorsal (Fonte: Boeger & Thatcher 1988). B - fotomicrografia em microscopia de luz, vista ventral...... 82 Figura 32: Amplexibranchius bryconis; A - corpo inteiro vista dorsal e saco ovígero (Fonte: Thatcher & Paredes 1985); B – corpo inteiro, vista lateral; C – antena e antênula; D – detalhe de 3° segmento e garra...... 84 Figura 33: Miracetyma sp. A: vista dorsal; B: primeiro endopodito (A e B- Fonte: Malta 1993a); C: fotomicrografia em microscopia de luz, detalhe da primeira perna de Miracetyma sp. (círculo)...... 85 Figura 34: Ergasilus urupaensis; A: vista dorsal (Malta 1993c); B: fotomicrografia em microscopia de luz, vista ventral do corpo...... 86 Figura 35: Brasergasilus oranus; A- Corpo inteiro, vista dorsal; B- Corpo inteiro, vista lateral (Fonte: Thatcher & Boeger 1984); C- fotomicrografia em microscopia de luz, corpo inteiro vista dorsal; D: Antena...... 70 Figura 36: Brasergasilus sp. fotomicrografia em microscopia de luz: A - Corpo inteiro, vista ventral; B - Peças bucais...... 72 Figura 37: Brasergasilus sp. n.: Pernas I a II à esquerda e perna III, segmento genital e urópodo à direita...... 80

Figura 38: Argulus multicolor Stekhoven, 1937; fotomicrografia em microscópio de luz: A – espécime inteiro, vista ventral; B - carapaça; C - primeira maxila, em forma de ventosa com as hastes quitinosas de sustentação...... 75 Figura 39: Jovem de Argulus chicomendesi; fotomicrografia em microscópio de luz: A – espécime inteiro, vista ventral; B - abdômen, seta indicando espinhos na superfície ventral; C - primeira maxila, em forma de ventosa e pequenos espinhos na região frontal da carapaça (seta)...... 77 Figura 40: Fotomicrografia em microscopia de luz de Dolops geayi, vista ventral...... 79 Figura 41: Dolops bidentata; fotomicrografia em microscopia de luz: A - vista dorsal corpo inteiro. B - Espinhos na região ventral frontal da carapaça. C - Abdômen...... 88 Figura 42: Número de endoparasitos e ectoparasitos encontrados em Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia Central...... 91 Figura 43: Número de endoparasitos e ectoparasitos encontrados em Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia Central...... 92 Figura 44: Número de endoparasitos e ectoparasitos encontrados em Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia Central no período da cheia...... 93 Figura 45: Número de endoparasitos e ectoparasitos encontrados em Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia Central no período da seca...... 93

Lista de Tabelas

Tabela 1: Medidas das espécies de Anacanthorus encontradas nos filamentos branquiais de Mylossoma duriventre dos lagos Ananá, Araçá, Baixio, no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus...... 34 Tabela 2: Medidas morfométricas das espécies de Mymarothecium encontradas nos filamentos branquiais de Mylossoma duriventre...... 44 Tabela 3: Resultados do teste Mann-whitney não paramétrico comparando as abundâncias de parasitos de Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans entre os períodos de cheia e seca...... 89 Tabela 4: Espécies parasitas encontradas em Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans coletados em lagos de várzea da Amazônia Central. LI = Local de infecção/infestação; ED = Estágio de desenvolvimento; PP/PE = peixes parasitados/peixes examinados; P(%) = prevalência; I = Intensidade; IM = Intensidade média; AM = Abundância média; AV = Amplitude de variação; SC = Status comunitário; VIB = Valor de importância de Bush; Class.: Classificação do valor de Bush...... 91 Tabela 5: Dominância (DA%) dos grupos de parasitos de Mylossoma duriventre, Chalceus erythrurus e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia central na cheia e seca...... 954 Tabela 6 Índice de dispersão e Índice de Green dos componentes das infracomunidades de parasitos de Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans...... 895 Tabela 7 - Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de Chalceus erytrhurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea do rio Solimões nos períodos de cheia e seca...... 966 Tabela 8 – Média do comprimento e peso, e Fator de Condição entre indivíduos parasitados e não parasitados dos hospedeiros Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans em lagos de várzea da Amazônia Central nos períodos de cheia e seca...... 966

Tabela 9: Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman (rs) e valor de significância (p) entre o fator de condição (Kn) e abundância de parasitas e o comprimento padrão nos hospedeiros parasitados Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans na estação cheia em lagos de várzea da Amazônia central...... 977 Tabela 10: Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman (rs) e valor de significância (p) entre o fator de condição (Kn) e abundância de parasitas e o comprimento padrão nos hospedeiros Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans na estação seca em lagos de várzea do rio Solimões...... 97

1. Introdução

A bacia Amazônica é o maior sistema fluvial da terra e o rio Amazonas drena mais de sete milhões de km². Este sistema é formado por um imenso complexo de rios e igarapés que se distinguem pelas características físicas e químicas as quais, agrupam as águas dos rios amazônicos em três tipos: rios de águas brancas, claras e negras (Sioli 1985). O rio Amazonas é o maior e o mais caudaloso rio do mundo. A melhor estimativa de seu comprimento é de 6.500 a 6.800 km. Na América do Sul o rio Amazonas é dividido em quatro trechos principais, com o nome Amazonas aparecendo duas vezes. Nas cabeceiras no Peru é chamado de Ucayali, mais abaixo no Peru e Colômbia de Amazonas. Ao entrar no Brasil é chamado de Solimões até a confluência com o rio Negro onde volta a chamar Amazonas (Goulding et al. 2003; Reis et al. 2016). A bacia do rio Solimões-Amazonas é um sistema com amplas planícies adjacentes. Elas são submetidas a um ciclo hidrológico previsível, com inundações anuais decorrentes do transbordamento lateral da água do canal principal do rio em direção a planície. No sistema Solimões-Amazonas, as planícies são localmente denominadas de várzea, que é um sistema complexo de lagos de planícies inundáveis, remansos, canais, diques e ilhas (Irion et al. 1997). Os peixes encontrados no ecossistema amazônico estão adaptados a este ambiente, no qual se encontram espécies de variados tamanhos, formas e estratégias de vida. As estimativas para a bacia Amazônica variam entre 1.300 espécies (Robert 1972) a 3.000 (Goulding 1980) e a mais recente, proposta por Reis et al. (2016) foi de 2.411 espécies. Dentre as espécies de peixes amazônicos cerca de 85% pertencem a superordem Ostariophysi. Destas, 43% são da ordem Characiformes, 39% da Siluriformes e 3% da Gymnotiformes. As demais espécies pertencem a outras catorze famílias de diferentes ordens (6,4%) (Lowe-McConnell 1999).

1.1. Os hospedeiros 1.1.1 Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829

Prochilodus nigricans pertence à classe Actinopterygii, ordem Characiformes e a família Prochilodontidae. Ocorre nas bacias dos rios Amazonas e Tocantins (Castro e

Vari 2004). Os membros da família Prochilodontidae são facilmente distinguidos dos outros peixes, exceto como larvas, por seus lábios carnudos equipados com duas séries de numerosos pequenos dentes falciformes ou espatulados ligados aos lábios. Sobre protração, esses lábios formam um disco oral circundado por dentes. As duas fileiras de dentes em cada maxila são variavelmente separadas umas das outras na proximidade da sínfise, mas convergem no sentido das margens laterais de cada maxila (Castro e Vari 2004). Todas as espécies da família Prochilodontidae exploram detritos em superfícies subaquáticas (Araújo-Lima et al. 1986). A grande quantidade desses recursos, tanto em águas doces permanentes como sazonalmente na floresta tropical inundada, muito provavelmente, explica a proeminência de prochilodontideos em águas doces Neotropicais (Goulding 1988). Como consequência de seus hábitos alimentares, grandes populações destes peixes desempenham um papel significativo no fluxo de energia dentro dos sistemas aquáticos que habitam (Jepsen et al. 1997) e são funcionalmente dominantes em alguns ecossistemas aquáticos (Flecker 1996). Prochilodus nigricans (Figura 01) tem o corpo alongado e levemente comprimido. A coloração do corpo é cinza prateada, ligeiramente azulada no dorso. As nadadeiras caudal, dorsal e anal apresentam alternadamente pontos escuros e claros e a linha lateral apresenta de 45 a 50 escamas. Espécie de médio porte, alcança 45 cm de comprimento total (Santos et al. 2006; Soares et al. 2008).

Figura 01: Espécime de Prochilodus nigricans Spix & Agassiz (Escala = 1cm). Fonte: Soares et al. (2008)

É uma espécie bentopelágica que habita os paranás, lagos e rios de águas brancas, claras e pretas. É detritívora, alimenta-se de detritos, material amorfo de matéria orgânica ou serrapilheira associadas com o sedimento, microflora (bactérias e fungos) e, ocasionalmente, invertebrados aquáticos (Castro e Vari 2004). É uma espécie migradora, na vazante forma grandes cardumes que se deslocam em direção ao encontro

9 dos rios de águas brancas e pretas para desovar (Lima e Araújo-Lima 2004; Santos et al. 2006; Soares et al. 2008). Tem grande importância econômica, constituindo uma das principais espécies de caracídeos exploradas para o consumo regional na Amazônia (Batista e Petrere 2003). Entre 1994 e 1996, esteve em segundo lugar no total desembarcado em Manaus, perdendo somente para Semaprochilodus spp. (Santos et al. 2006; Soares et al. 2008). Por mais de duas décadas ocupou o terceiro lugar nos desembarques pesqueiros da cidade de Manaus sendo 12% do total desembarcado (Barthem e Goulding 2007). Entre as espécies mais desembarcadas nos anos de 2001 e 2002, em Manacapuru-AM, P. nigricans foi a principal espécie com 39,7% do total desembarcado (Gonçalves e Batista 2008).

1.1.2 Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) A família Serrasalmidae contém 16 gêneros e 96 espécies (Eschmeyer et al. 2018). Essa família é endêmica nas regiões neotropicais, é abundante nas bacias Amazônica e do Orinoco. Também ocorre na bacia do sistema Paraná-Paraguai e na do rio São Francisco (Reis et al. 2003). Por muito tempo os serrasalmídeos foram considerados uma subfamília dentro da família Characidae (Jegú 2003). No entanto, estudos moleculares e filogenéticos, (Calcagnotto et al. 2005; Hashimoto et al. 2011) reconheceram que as piranhas e pacus formam um grupo bem definido da ordem Characiformes, a família Serrasalmidae. Mylossoma duriventre (Figura 02) pertence à classe Actinopterygii, à ordem Characiformes e à família Serrasalmidae, ocorre na bacia do rio Amazonas, do Orinoco e do Paraguai-Paraná (Jégu 2003). Caracteriza-se pelo corpo fortemente comprimido, discoide, com abdômen quilhado. Ocasionalmente é visível uma mancha escura sobre o opérculo e ausência de espinho pré-dorsal. A coloração do corpo é cinza-prateada com nadadeiras hialinas, exceto a anal, que possui tonalidade alaranjada e densamente escamada. Possui de 17 a 19 raios dorsais, 34 a 37 raios anais e 18 a 22 serras atrás da nadadeira ventral (características que o diferenciam de M. aureum Spix & Agassiz 1829). É uma espécie de médio porte, que alcança 25cm de comprimento total e 500g de peso (Santos et al. 2006; Soares et al. 2008).

Figura 02: Espécime de Mylossoma duriventre (Escala = 5cm) Fonte: Soares et al. (2008)

Mylossoma duriventre é uma espécie pelágica, habita os lagos de rios de águas brancas, claras e pretas. É um peixe herbívoro com tendência a onívoro e com variações ontogênicas na alimentação. Os adultos alimentam-se principalmente de frutos e sementes das florestas de várzea alagada e invertebrados terrestres e aquáticos. Os juvenis têm preferência por capins, gramíneas e moluscos. Espécie de hábito diurno e migradora (Santos et al. 2006; Soares et al. 2008). É uma espécie bastante apreciada pela população ribeirinha, apresenta grande importância comercial, sendo uma das principais espécies comercializadas nos mercados e feiras da região. Em 2003, as duas espécies M. aureum e M. duriventre participaram com 15% da produção pesqueira (Soares et al. 2008). Esta mesma porcentagem foi observada no desembarque do munícipio de Juruá-AM no período de 2009 a 2010 (Alcântara et al. 2015).

1.1.3 Chalceus erythrurus (Cope, 1870) Chalceus erythrurus pertence à classe Actinopterygii, à ordem Characiformes e à família Chalcidae (Eschmeyer et al. 2018). Ocorre nos rios Amazonas, Solimões e Ucayali no Peru (Ortega e Vari 1986). Peixes do gênero Chalceus Cuvier, 1817 incluem espécies que são relativamente comuns nos rios da Amazônia, no rio Orinoco e nos rios das Guianas que drenam para o Atlântico (Hercos et al. 2009) As espécies de Chalceus medem até 30 cm de comprimento e são facilmente reconhecidos pelo seu corpo prateado brilhante, nadadeiras vermelhas, três séries de dentes cuspidados na pré-maxila e nadadeira anal curta (Hercos et al. 2009; Zanata e Toledo-Piza 2004). Estas características contribuem para a sua popularidade relativa no comércio de peixes ornamentais. Eles ocorrem geralmente no meio da coluna de água (pelágicos) em áreas que variam de florestas inundadas para a região de corredeiras

11 ribeirinhas, são onívoros, alimentam-se de invertebrados, pequenos peixes e de matérias vegetais (Zanata e Toledo-Piza 2004). Chalceus erythrurus (Figura 03) é um peixe de porte pequeno que pode alcançar em média até 20cm. Possui o corpo alongado, região abdominal arredondada e coloração cinza-prateada. As nadadeiras caudal e anal são vermelhas e as pélvicas amarelas. As escamas são muito desenvolvidas, formando apenas três fileiras entre a origem da nadadeira dorsal e a linha lateral e 2 entre esta e a base da ventral. A linha lateral é baixa, passando pela região abdominal, sendo as escamas perfuradas menores que as do restante do corpo. A nadadeira anal é curta, com 8 a 9 raios ramificados. O lóbulo inferior da nadadeira caudal normalmente maior e mais largo que o superior (Santos et al. 2006; Hercos et al. 2009).

Figura 03: Espécime de Chalceus erythrurus (Escala = 2,5cm) Fonte: www.wetwebmedia.com

1.2 Os parasitos e sua importância

Parasitos são seres onipresentes na maioria dos ecossistemas sendo observados em todos os níveis tróficos da cadeia alimentar. Estes organismos compõem uma importante parte da biodiversidade, tanto pelo número de espécies como pelo papel que desempenham nos processos ecológicos (Pérez et al. 2006). Na natureza os parasitos são encontrados em relações simbióticas e estas podem ser divididas em três partes: a que tanto o hospedeiro quanto o simbionte se beneficiam da interação, chamada de mutualismo; a que o simbionte utiliza o hospedeiro, mas não o

12 prejudica nem se beneficia, chamada de comensal e a que o simbionte só retira recursos do hospedeiro, chamada de parasitismo (Leung e Poulin 2008; Neves 2005). Geralmente não recebem importância por serem associados a doenças, e com isso, são geralmente excluídos de estudos de conservação e manejo (Marcogliese 2004). No entanto, alguns autores reconhecem os parasitos com papel importante na estrutura das comunidades animais (Mouritsen e Poulin 2002; Marcogliese 2004). Virtualmente todos os organismos de vida livre são hospedeiros de parasitos e o parasitismo, em seu sentido mais amplo, é considerado o mais comum estilo de vida da terra (Price 1980). Mais da metade de todas as espécies de animais existentes são temporariamente ou permanentemente parasitadas (Pietrock e Marcogliese 2003). A relação parasito-hospedeiro é parte de uma estrutura complexa de redes de ecossistemas e particularmente sistemas aquáticos. Essa relação é a chave indicadora da estrutura dessas redes (Silva-Souza et al. 2006). O ciclo de vida dos parasitos pode ser monoxeno, quando se completa com um único hospedeiro ou heteroxeno, quando exige mais de um hospedeiro para seu ciclo, podendo ter um ou mais hospedeiros intermediários (Olsen 1974). Cada espécie de parasito reflete a presença de diferentes organismos, que participam do seu ciclo de vida. Juntos, todas as espécies de parasitos em um hospedeiro refletem a presença de abundância de organismos e interações tróficas no ambiente (Marcogliese 2005). As comunidades parasitárias são organizadas de maneira hierárquica, com infracomunidades consistindo de todos os parasitos de todas as espécies encontradas em um hospedeiro (Bush et al. 1997). O número de parasitos das infracomunidades é considerado um reflexo do número de hospedeiros no mesmo local e a capacidade de transmissão e infecção dos hospedeiros intermediários e definitivos (Kennedy 1993). As espécies parasitas indicam vários aspectos da biologia de seus hospedeiros, como dieta, migração, desagregação de população e filogenia (Madi e Ueta 2012).

1.3 Parasitofauna e o hábito alimentar dos hospedeiros Os peixes podem apresentar fauna parasitária distintas, dependendo do sexo do hospedeiro, fisiologia, seu habitat e hábito alimentar, resposta imune do hospedeiro e mortalidade natural dos parasitos (Dogiel 1961; Takemoto et al. 2009). A ontogenia dos hospedeiros modifica sua dieta, o qual também influencia na sua parasitofauna (Campbell et al. 1980; Yamada et al. 2012).

Parasitos frequentemente são omitidos das análises da cadeia alimentar por que são crípticos, difíceis de medir e sua biomassa é baixa. No entanto, adicionando as espécies parasitas à cadeia alimentar pode-se alterar a estrutura da cadeia trófica como a densidade, estabilidade, capacidade de interação, a posição do organismo na cadeia trófica e o comprimento da cadeia alimentar (Abdallah et al. 2004; Laferty et al. 2008). Ao longo das mudanças das estações cheia e seca, há alteração da oferta de alimento. No rio Amazonas, com o aumento da biomassa dos lagos de várzea na cheia, ocorre maior quantidade de recursos alimentares em vários níveis tróficos, possibilitando o desenvolvimento de uma reserva de gordura, das quais as espécies herbívoras, por exemplo, sobrevivem durante a seca (Goulding e Barthem 1997; Yamamoto et al. 2004). Na cheia há um crescimento na população de peixes que migram para essas regiões, refletindo no aumento da população de parasitos (Malta 1983). Na seca a disponibilidade de frutos e sementes como recurso alimentar diminui, mas para as espécies carnívoras, a chance de encontro com uma presa aumenta (Araújo-Lima e Goulding 1997). É relevante saber as estratégias da relação parasito-hospedeiro em populações naturais de peixes (Takemoto et al. 2009; Silva et al. 2011). A biodiversidade parasitária pode regular a abundância ou densidade das populações de hospedeiros diretamente através da mortalidade ou indiretamente pela redução da fecundidade, alterando o comportamento do hospedeiro ou aumentando o risco de predação (Luque e Poulin 2007; Longshaw et al. 2010; Takemoto e Lizama 2010).

1.4 Diversidade parasitária Diversidade parasitária é a composição da comunidade de parasitos em relação ao número de espécies presentes e é um fator que influencia na uniformidade da distribuição de cada espécie (Bush et al. 1997). A diversidade de espécies nas comunidades parasitárias é resultado entre outros fatores, de interações entre a história evolutiva e a ecologia dos hospedeiros e está associada à diversidade de hospedeiros intermediários e definitivos (Zuben 1997). A grande diversidade de peixes de água doce do Brasil e o fato de cada espécie ser parasitada por um número variável de parasitos, indica que a diversidade das

14 espécies parasitas da ictiofauna brasileira é muito grande, com registro até o momento de 1.050 espécies de parasitos para 620 espécies de peixes (Eiras et al. 2010). Muitas dessas espécies parasitas são, pelo menos em algum grau, específicas a um hospedeiro ou a somente um limitado número de espécies hospedeiras (Benetton e Malta 1996; Malta et al. 2001). As pesquisas sobre os parasitos são importantes não apenas para saber sua distribuição, mas também de que maneira eles se dispersam para novas áreas (Takemoto et al. 2009). Oito espécies parasitas foram citadas para P. nigricans. Quatro de Monogenoidea: Rhinonastes pseudocapsaloideum Kritsky, Thatcher e Boeger 1988, Tereancistrum curimba Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004; T. toksonum Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004 e Apedunculata discoidea Cuglianna, Cordeiro & Luque 2009. Uma de Trematoda: Lecithobotrioides elongatus Thatcher 1999. Uma de Copepoda: Ergasilus urupaensis Malta 1993. E duas de Branchiura: Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000 e Dolops bidentata (Bouvier, 1899) (Malta 1982; Kritsky et al.1988; Malta 1993b; Malta e Varella 2000; Thatcher 2006; Cuglianna et al. 2009). Para M. duriventre foram citadas duas espécies. Uma de Monogenoidea: Anacanthorus paraspathulatus Kritsky, Boeger & Van Every, 1992. E uma espécie de Nematoda: larvas L3 de Eustrongylides sp. (Thatcher 2006; Silva e Tavares-Dias 2012). E, para C. erythrurus a sua parasitofauna nunca foi estudada. Com este trabalho cada espécie de parasita identificada será mais uma espécie que se conhecerá da biodiversidade amazônica. Os parasitos heteroxenos darão um indicativo da cadeia de hospedeiros intermediários que vivem nos diferentes níveis tróficos destes lagos de várzea. Também irá aumentar o conhecimento sobre as espécies que compõem a diversidade nestes ambientes em condições naturais com nenhuma ou quase nenhuma alteração no ambiente natural.

2. Objetivos

2.1 Objetivo Geral Conhecer as espécies de metazoários parasitos de três peixes Characiformes com hábitos alimentares diferentes: Prochilodus nigricans (detritívoro); Mylossoma

15 duriventre (herbívoro) e Chalceus erythrurus (onívoro) oriundos de lagos de várzea da Amazônia Central.

2.2 Objetivos Específicos - Identificar as espécies parasitos de P. nigricans; C. erythrurus e M. duriventre; - Descrever as espécies novas; - Determinar os índices parasitários para cada espécie de parasito; -Verificar se há diferença na abundância de espécies parasitas entre os diferentes hospedeiros; -Avaliar se a sazonalidade influencia as espécies de parasitas.

3. Material e métodos

3.1. Área de estudo Este trabalho fez parte do projeto “Inteligência Socioambiental Estratégica da Indústria do Petróleo na Amazônia” (PIATAM) e as excursões foram realizadas bimestralmente ocorrendo nos períodos de cheia, seca, enchente e vazante dos anos de 2012 e 2013. Além dessas excursões, mais quatro coletas foram realizadas no ano de 2015. Os lagos amostrados foram: Baixio (03°17’27,2’’S/ 60°04’29,6’’O), Preto (03°21’17,1’’S/ 60°37’28,6’’O) e Catalão (03°09'47" S/ 59º54'29” O) no município de Iranduba. Ananá (03°53’54,8’’S/ 61°40’18,4’’O) em Anori. Araçá (S03°45' 04,3" S/ 62°21' 25,9" O) em Codajás. Maracá (03°50’32,8’’S/ 62°34’32,4’’O) e São Tomé (no Rio Purus) localizados no município de Coari (03°49' 39,0"S/ 61°25' 24,6" O). Todos os lagos estão localizados em um trecho de aproximadamente 400 km de extensão, no rio Solimões, entre as cidades de Coari e Manaus (Figura 04).

Figura 04. Localização dos lagos de várzea nos rios Solimões e Purus na Amazônia brasileira. Fonte: Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística elaborado por Marinho (2005) e adaptado por Vital (2018).

3.2 Coleta e identificação dos peixes As coletas dos peixes foram realizadas em parceria com o grupo de pesquisa da ictiofauna do projeto PIATAM e as coletas adicionais foram realizadas com o apoio da equipe do Laboratório de Parasitologia de Peixes (LPP) do INPA. O esforço de pesca foi padronizado em todas as estações e amostragens, por meio do uso de redes de espera que foram dispostas aleatoriamente nos lagos não obedecendo a um padrão quanto ao local amostrado (margens, água aberta, pausadas e vegetação flutuante). As redes foram de dimensões de 20m de comprimento por 2m de altura e os tamanhos das malhas foram de 30, 40, 50, 60, 70, 80, 90 e 100 mm a distância entre nós adjacentes. O tempo de permanência das redes na água foi aproximadamente de 08 horas por lago, período diurno, com duas despescas ao longo deste período. Todos os pontos de coleta foram fixados com a utilização de um GPS (Sistema de Posicionamento Global) Garmin e-Trex, para diminuir a margem de erro na recolocação das redes. Os peixes capturados foram triados e identificados em campo com o auxílio de chaves e de especialistas do projeto.

Em campo, a superfície do corpo, nadadeiras, cavidades branquial, bucal e anal dos peixes foram examinadas imediatamente após a captura a procura de ectoparasitos. Quando encontrados foram coletados, fixados e preservados de acordo com o grupo e transportados para o LPP no INPA, em Manaus para identificação

3.3 Necropsia dos peixes em campo Os peixes foram medidos tomando-se o comprimento total que vai desde o início do focinho até o final da nadadeira caudal. O comprimento padrão foi do focinho até a última vértebra da coluna, e em seguida foram pesados. As brânquias foram retiradas e individualizadas. Para os órgãos internos fez-se uma incisão ventral, começando na região do ânus e prolongando até a região anterior. Feito este corte, foi verificado a presença de parasitos no interior da cavidade. Em seguida, todos os órgãos foram acondicionados, separadamente, em frascos de vidro devidamente registrados, embalados em caixa de isopor e transportados para o LPP, onde foram organizados até o momento das análises.

3.4 Coleta, fixação e conservação das espécies parasitas Monogenoidea: as brânquias retiradas foram colocadas em frascos contendo formol 1:4.000; agitou-se 50-70 vezes e após 1-3 horas foi adicionado formol puro até obter a concentração de 5% (Amato et al. 1991). O exame das fossas nasais foi feito conforme Varella (1992), Varella (1994), Varella e Malta (1995; 1996; 2001). A cavidade nasal foi lavada com água destilada, a roseta retirada, colocada em uma placa de Petri com água destilada e lavada várias vezes com auxílio de uma pisseta e o conteúdo examinado em microscópio estereoscópio Digenea: foram examinados cuidadosamente o tegumento, escamas, nadadeiras, a olho nu e com o auxílio de estereomicroscópio pontos brancos, amarelos ou pretos a procura de metacercárias encistadas ou no líquido dos olhos (Eiras et al. 2006). Cada órgão interno foi aberto em uma placa de Petri individual. O conteúdo de cada órgão foi passado por uma peneira de coleta com malha de 154µm de abertura. Após lavagem do conteúdo e da parede do órgão todo o material foi transferido para uma placa de Petri com água da torneira. O conteúdo foi analisado e com auxílio de pincéis finos os helmintos encontrados foram transferidos para placas de Petri com solução salina fisiológica 0,65% (Amato et al. 1991). Os espécimes de Digenea grandes foram comprimidos entre lâminas (mais um peso por cima), os pequenos entre lâmina e lamínula e os extremamente pequenos não

18 foram comprimidos. Foram colocados em uma placa de petri contendo A.F.A (85 partes de álcool a 85%, 10 partes de formol e 5 partes de ácido acético glacial) e permaneceram por até 24 horas (Eiras et al. 2006). Depois de terminada a fixação as lâminas foram retiradas, e os digenéticos colocados em frascos com álcool a 70% para conservação (Amato et al. 1991). Nematoda: o trato digestivo foi aberto e os nematóides coletados com pincéis, finos estiletes e pinças. Os espécimes de Nematoda encontrados foram transferidos para outra placa de Petri contendo solução salina a 0,85%, para a limpeza dos parasitos com auxílio de pincéis e estiletes. Os exemplares foram transferidos para frascos contendo etanol 70° GL aquecido a 60° C com glicerina a 5%, onde foram conservados (Amato et al. 1991). Copepoda: as brânquias foram retiradas, colocadas em placas de Petri e cada filamento examinado sob microscópio estereoscópio. Para as espécies de Copepoda das fossas nasais foi utilizada a mesma metodologia usada por Varella (1994); Varella e Malta (1995; 1996; 2001). Todos os copépodes coletados foram fixados e conservados em álcool 70% (Malta 1993a; 1994; Varella 1994; Varella e Malta 2001; Engers et al. 2000). Branchiura: foi examinada a superfície externa do corpo, nadadeiras, cavidade bucal e branquial, parede interna do opérculo, aberturas no abdômen. Os crustáceos foram coletados com pincéis, finos estiletes e pinças e fixados em formol 5% e conservados em álcool a 70% (Malta 1982; Malta e Varella 2000).

3.5 Preparação das lâminas Monogenoidea: para o estudo dos órgãos internos foi utilizado o método de Tricômico de Gomori o qual os espécimes foram clarificados em creosoto de faia e montados em bálsamo do Canadá (Amato et al. 1991; Thatcher 2006; Eiras et al. 2006). Para melhor visualização das estruturas esclerotizadas foi utilizado o método de Grey & Wess e Hoyer’s modificado para helmintologia (Amato et al. 1991). Digenea: Para o estudo das características morfológicas e anatômicas foram feitas lâminas permanentes utilizando o método de Carmim Alcoólico de Langeron. Os digenéticos foram colocados em etanol 70 % por 15 minutos. A seguir passaram para o Carmim em tempo variável e foi feita uma lavagem rápida em etanol a 30 % e imediatamente colocados em álcool clorídrico a 0,5% por tempo variável para

19 diferenciá-los. A seguir passaram por desidratação em etanol a 70%, 80%, 90% e dois banhos de álcool absoluto por 15 minutos cada. Finalmente foram clarificados em Eugenol e montados entre lâmina e lamínula em bálsamo do Canadá (Amato et al. 1991; Eiras et al. 2006). Nematoda: para a clarificação de nematóides foi usado glicerina em solução aquosa (1:10 – 1:2 dependendo das espécies) ou alcoólica (1:9). Quando a água ou etanol evaporaram e, praticamente, só restou a glicerina, os nematóides puderam ser estudados em montagens temporárias com glicerina (Moravec 1998). Copepoda: Os espécimes foram colocados em solução corante (partes iguais dos corantes Eosina e Orange G dissolvidos em álcool 95%), até atingirem a coloração (tempo variado). A seguir foram transferidos para fenol (cristais de fenol liquefeito em álcool 95%) em seguida para salicilato de metila. Depois de no mínimo três minutos, os copépodes foram montados em bálsamo do Canadá entre lâmina e lamínula e colocados em estufa a 70ºC, para secar (Malta e Varella 1995). Branchiura: foram preparadas lâminas provisórias com lâminas escavadas contendo glicerina e álcool 70% e diafanizados em hipoclorito de sódio 5% (Malta e Varella 2000).

3.6 Identificação das espécies A identificação das espécies parasitas foi baseada nas características morfológicas e foram utilizadas as chaves e descrições originais, holótipos e parátipos depositados na coleção científica do INPA, além de consulta a especialistas.

3.7 Imagens, desenhos e medidas taxonômicas As fotomicrografias dos espécimes maiores foram feitas pela máquina Axiocam MRc3 acoplada ao estereomicroscópio Zeiss e dos espécimes menores pelo microscópio Axioplan 2 Zeiss com câmera digital acoplada Axio Cam ICc 5, no Laboratório de Microscopia Óptica e Eletrônica do INPA. Os desenhos foram feitos a partir de montagens totais de exemplares em lâminas permanentes e provisórias em câmara clara acoplada a microscópio de luz com contraste de fase Olympus e Zeiss Axioscope 2 plus e digitalizados por meio de uma mesa digitalizadora Kanvus Life 127 - TB-LIFE 127. Todas as figuras apresentadas são originais, exceto os desenhos dos exemplares onde a autoria foi indicada na legenda da figura. Todas as medidas e escalas foram feitas

20 com o auxílio do software Bell micro Zen 2-Lite e as medidas apresentam-se em micrometros ou milímetros. Os tipos e material testemunho desse trabalho serão depositados na coleção de invertebrados do INPA em Manaus.

3.8 Análise dos dados

Índices parasitários. A abordagem quantitativa foi feita utilizando as infrapopulações parasitárias. Foram calculados e analisados os índices parasitários de prevalência (P%), Intensidade (I); Intensidade média (IM) e a Abundância média (AM) (Bush et al. 1997).

Prevalência (%) -

Onde: NP = número de peixes infectados por uma determinada espécie de parasito. NE = número total de peixes examinados. Intensidade; expresso como variação numérica.

Intensidade média (IM) - Onde: Nsp.1 = número de indivíduos de uma determinada espécie de parasito. NPsp.1 = número de peixes infectados por uma determinada espécie de parasito. A intensidade média foi considerada muito baixa quando IM < 10; baixa quando 10 ≤ IM ≤ 50; média quando 50 < IM ≤ 100 e alta quando IM >100 (Bilong Bilong e Njine 1998).

Abundância média ou densidade relativa Onde:

NTP = número total de parasitos de uma determinada espécie. NPE = número total de peixes examinados (parasitados e não parasitados) na amostra.

Status comunitário. Para analisar a estrutura da comunidade de parasitos dos três hospedeiros: Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans, cada espécie de parasito (infrapopulação) foi classificada de acordo com a hipótese de Bush e Holmes 21

(1986) que consiste em classificar as espécies em centrais, secundárias e satélites baseando-se na prevalência, sendo: I. Espécies centrais: aquelas que estão presentes em mais de 2/3 (prevalência maior que 66%) dos hospedeiros examinados; II. Espécies secundárias: aqueles presentes em 1/3 a 2/3 (prevalência entre 33 a 66%) dos hospedeiros examinados; III. Espécies satélites: aquelas não comuns, presentes em menos que 1/3 (prevalência menor que 33%) dos hospedeiros examinados.

Índice de Dominância (DA)

Foi calculado o Índice de Dominância (DA) para verificar o grau de dominância de cada componente nas infracomunidades de parasitos nos períodos de cheia e seca. Este índice é calculado a partir da dominância relativa média (número de espécimes de um grupo parasitário/número total de espécimes de todas os grupos parasitários de cada infracomunidade) e expresso em porcentagem (Rohde et al. 1995 adaptado).

Onde:

NA = dominância do grupo A

NA+NB+NC+ ... NN = número de indivíduos dos grupos parasitários A, B, C.…N

Valor de importância de Bush (I)

As espécies parasitas encontradas foram classificadas de acordo com Thul et al. (1985), a partir do cálculo do valor de importância de Bush (I) para cada espécie:

Onde: Ij = valor de importância de Bush da espécie j. Mj = fator de maturidade da espécie e assume o valor 1 quando pelo menos um indivíduo da espécie é adulto e valor 0 quando é o caso contrário; A = número de parasitos da espécie; B = número de hospedeiros infectados. Se I ≥1,0, a espécie j foi considerada dominante, indicando que ela é fortemente característica daquela comunidade parasitária.

Se 0,01≤ I <1,0, a espécie j foi considerada de codominante, indicando que ela também contribui para a caracterização da parasitofauna deste hospedeiro na região, mas em menor grau do que as espécies dominantes. Se 0< I <0,01, então, a espécie j é

22 subordinada, isto é, pode desenvolver-se e atingir a fase adulta, mas não ocorre frequentemente e não contribui de forma significativa para a caracterização da parasitofauna. Se I=0, a espécie j é pioneira não sucedida, tem acesso ao hospedeiro, mas não atinge a fase adulta indicando que ela é característica de outro hospedeiro.

Diversidade parasitária A diversidade parasitária de cada infracomunidade, para o período da cheia e da seca foi calculada através do índice de diversidade de Shannon (H') (Pielou 1975). Este índice assume que os indivíduos foram aleatoriamente amostrados de uma população indefinidamente grande, sendo calculado pela seguinte expressão:

Sendo que:

Onde: H’= índice Shannon; S = número de espécies; Pe = abundância relativa da espécie; ne = número de indivíduos da espécie e; N = número total de indivíduos O cálculo da diversidade com base na dominância, de uma ou mais espécies parasitas, na estrutura da comunidade foi realizado através do índice Berger-Parker, que expressa a importância proporcional da espécie mais abundante (Berger e Parker 1970).

Onde: nmax= número de indivíduos da espécie mais abundante; N = número de indivíduos presentes na amostra.

O índice de Simpson C O índice de Simpson C foi calculado para determinar a concentração de dominância na comunidade parasitária. A concentração de dominância é assumida quando C ≥ 0,25 (Stone e Pence 1978).

2 Onde: ni é o número de exemplares da espécie parasita i e N é o número total de exemplares de todas as espécies parasitas.

Riqueza Para se estimar a riqueza de parasitos, em cada período do ciclo hidrológico, foi utilizado o índice de diversidade de Margalef, que analisa a relação entre o número total de espécies e o número total de indivíduos observados (Ludwig e Reynolds 1988).

Onde: S = Número total de espécies parasitas na amostra. n = Número total de indivíduos parasitas na amostra.

Equitatividade A equitatividade das espécies equivale à proporção entre a diversidade observada e a máxima diversidade. Ela foi calculada pela equitatividade de Pielou (J), baseado no índice de Shannon-Wiener (Magurran 2005).

Onde: H’ = é o índice de diversidade de Shannon; S = é o número de espécie presentes na amostra. A equitatividade mede o quanto a proporção das espécies está igualmente distribuída. Pode assumir valores de 0 (dominância total de 1 espécie) a 1 (todas as espécies com a mesma proporção).

Índices de Dispersão e Agregação Utilizou-se os índices de Dispersão (ID) e de agregação de Green (IG) a fim de verificar o tipo de dispersão e o grau de agregação das espécies. O índice de dispersão (ID) foi calculado para cada espécie de parasito com o intuito de determinar seu padrão de distribuição em relação à população hospedeira (Rabinovich 1980).

Onde: s2 = variância da abundância; x = abundância parasitária média.

O Índice de Dispersão (ID) serve para medir o desvio de um arranjo das condições de aleatoriedade. Valores iguais à unidade indicam uma disposição espacial ao acaso ou aleatoriedade. Valores menores que a unidade, indicam uma disposição espacial regular ou uniforme. Valores significativamente maiores que a unidade, indicam uma disposição agregada ou contagiosa (Rabinovich 1980). O grau de agregação foi obtido através do cálculo do Índice de Green (IG) (Ludwig e Reynolds 1988).

Onde: S2 = variância amostral = média amostral Ʃx = somatória do número de indivíduos na amostra O índice de Green baseia-se na relação variância/média, e mostra o quão agrupados os indivíduos se encontram na população. O IG varia de 0 para distribuições aleatórias até 1 para máxima agregação (Ludwig e Reynolds 1988; Krebs 1999). Todos os índices foram calculados utilizando dados com prevalência maior que 10% (Bush et al. 1997) e utilizando o software Palaeontological Statistics /PAST (Hammer et al. 2001) Coeficientes de correlação Para a correlação entre a abundância de parasitos, o comprimento dos hospedeiros e o fator de condição foi utilizado o teste de Spearman não paramétrico pois as variáveis após submetidas ao teste de normalidade de Shapiro – Wilk, o p foi menor que 0,05, logo, não normais.

Fator de condição relativo (Kn) Valores de comprimento padrão (Ls) e de peso total (Wt) de cada hospedeiro foram ajustados à curva da relação Wt/Ls (Wt = a.Lt b) e foram estimados os valores

25 dos coeficientes de regressão a e b. Os valores de a e b foram utilizados nas estimativas dos valores esperados de peso (We), utilizando a equação: We = a.Lt b. Foi calculado, então, o fator de condição relativo (Kn) que corresponde ao quociente entre peso observado e peso esperado para determinado comprimento (Kn = Wt/We) (Le Cren 1951).

Teste Man Whitney (U) Para verificar se houve diferença significativa na abundância de endo e ectoparasitos entre os hospedeiros: Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans entre os períodos de cheia e seca, foi utilizado o teste não paramétrico de Man Whitney (U).

3.9 Autorização Este trabalho foi autorizado pelo “Comitê de Ética do Inpa” e as coletas foram autorizadas pelo “Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio”, através do “Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO” sob os números 30052-1 (coleta lagos com a equipe do PIATAM) e 54561-1 (coleta lago Catalão).

4 Resultados Os resultados foram divididos em duas partes: taxonomia dos parasitos encontrados em Mylossoma duriventre, Prochilodus nigricans e Chalceus erythrurus; e aspectos ecológicos dos metazoários parasitos encontrados nos três hospedeiros. Foram coletados 93 espécimes de M. duriventre, 50 de C. erythrurus e 72 de P. nigricans. Foram identificadas nos três hospedeiros 17 de espécies de Monogenoidea, três de Digenea, quatro de Nematoda, seis de Copepoda e quatro de Branchiura.

Filo Platyhelminthes Classe Monogenoidea Subclasse Polyonchoinea Dactylogyroidea Bychowsky, 1937 Família Dactylogyridae Bychowsky, 1933

Foram encontradas nos filamentos branquiais dos três hospedeiros 17 espécies de Monogenoidea: Anacanthorus toledoensis Leão, São Clemente e Cohen, 2015, A. cladophallus Van Every & Kritsky, 1992, Anacanthorus sp.n.1, Anacanthorus sp.n.2 e Anacanthorus sp.n.3, Apedunculata discoidea Cuglianna, Cordeiro & Luque, 2009, Tereancistrum curimba Lizama, Takemoto & Pavanelli, 2004, T. toksonum Lizama, Takemoto & Pavanelli, 2004, Mymarothecium sp.n.1, Mymarothecium sp.n.2 e Mymarothecium sp.n.3, Notozothecium robustum Kritsky, Boeger & Jegu, 1996, Notozothecium sp., Gênero novo A, Gênero novo B, Gênero novo C e Gênero novo D. As medidas de A. toledoensis, A. cladophallus, Anacanthorus sp.1, Anacanthorus sp.2 e Anacanthorus sp.3 encontram-se na Tabela 01 e de Mymarothecium sp.1, Mymarothecium sp.2 e Mymarothecium sp.3 na Tabela 02.

Subfamilia Anacanthorinae Gênero Anacanthorus Mizele & Price, 1965 O caráter determinante do gênero é o haptor bilobado, armado com 7 pares de ganchos sendo 4 ventrais e 3 dorsais, além da ausência de âncoras e barras. Diagnose genérica segundo Kritsky et al. 1992: corpo fusiforme, dividido em região cefálica, tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento liso; quatro lobos cefálicos, sendo 2 terminais e 2 bilaterais; órgãos cefálicos presentes; duas glândulas cefálicas compreendendo dois grupos bilaterais de células situados póstero lateralmente, dorsal a

27 faringe. Quatro pares de olhos com dois anteriores menores que os posteriores. Faringe muscular, esôfago presente; dois cecos intestinais, confluindo posteriormente ao testículo, sem divertículo. Testículo pós-ovariano; vaso deferente expandindo-se em vesícula seminal fusiforme, com volta anterior antes da entrada da base do cirrus, contornado o ceco esquerdo ou não. Cirrus esclerotizado e peça acessória presente. Ovário próximo ao meio do corpo; oviduto curto; útero bem desenvolvido, com região terminal consistindo de parede interna espessada, variavelmente esclerotizada, vagina ausente. Comentários: as diferenças observadas entre Anacanthorus toledoensis, A. cladophallus, Anacanthorus sp.n.1, Anacanthorus sp.n.2 e Anacanthorus sp.n.3 nesse trabalho, estão principalmente na morfologia do complexo copulatório. Anacanthorus toledoensis possui cirrus longo com membranas e a base com uma porção espatulada; A. cladophallus apresenta cirrus em forma de anzol, Anacanthorus sp.n.1 possui um órgão longo simples, Anacanthorus sp.n.2 em forma de J e Anacanthorus sp.n.3 tem a porção distal do cirrus curvada. A morfologia do complexo copulatório e as estruturas esclerotizadas do haptor são importantes para a taxonomia e usadas para diferenciar as espécies de Monogenoidea (Vignon et al. 2011). Pela ausência de estruturas como barras e âncoras, somente o complexo copulatório foi utilizado para diferenciar as espécies encontradas no presente trabalho.

Anacanthorus toledoensis Leão, São Clemente e Cohen, 2015 (Figura 05). Comentários: Anacanthorus toledoensis foi descrita por Leão, São Clemente e Cohen (2015) parasitando as brânquias de Piaractus mesopotamicus (Holmberg 1887). Desde então não houve mais registro para esse hospedeiro. Mylossoma duriventre é um novo hospedeiro e a região amazônica registro de novo local de ocorrência. As medidas do complexo copulatório e dos ganchos diferem por serem menores nos parasitos encontrados, o que pode ser explicado como uma diferença intraespecífica (Kritsky et al. 1995). Monogenoidea possuem alta especificidade parasitária seja do hospedeiro ou de um grupo filogeneticamente próximo ao hospedeiro (Boeger e Vianna 2006). P. mesopotamicus e M. duriventre pertencem à mesma família e por isso a presença de A. toledoensis corrobora a especificidade parasitária. Hospedeiro: Mylossoma duriventre.

Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

A B

10µm

Figura 05: Indivíduo de Anacanthorus toledoensis. A – Corpo, vista ventral. Fonte: Leão et al. (2015); B – fotomicrografia em microscopia de luz, mostrando o complexo copulatório.

Anacanthorus cladophallus Van Every & Kritsky, 1992 (Figura 06) Essa espécie é semelhante a A. ramosissimus mas possui a peça acessória menor e não tem um formato sigmoide. Anancanthorus cladophallus foi encontrada em Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000 nos mesmos lagos amostrados deste trabalho (Morey 2017). As medidas do corpo, cirrus e testículo do presente material são maiores que a descrita originalmente, mas segundo Kritsky et al. (1995) essas diferenças podem ter relação com a diferença de hospedeiro. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidade: lago Baixio, rio Solimões. Local de fixação: filamentos branquiais.

Figura 06: Anacanthorus cladophallus – A: Corpo inteiro, vista ventral. B - Detalhe do complexo copulatório. Escalas: A- 100µm; B= 25 µm. Fonte: Van Every & Kritsky 1992

Anacanthorus sp.n.1 (Figura 07) Diagnose baseada em 20 espécimes. Essa espécie é muito similar a A. paraspathulatus, encontrada em M. duriventre coletado no rio Solimões e descrita por Kritsky, Boeger & Van Every (1992). No entanto, a porção distal da peça acessória ligada ao cirrus é bifurcada e a extremidade proximal é menos curva que a espécie descrita pelos autores supracitados. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

A C

10µm

Figura 07: Anacanthorus sp.n.1; fotomicrografia em microscopia de luz: A - Corpo inteiro, vista ventral; B – Ganchos; C – ilustração do complexo copulatório.

Anacanthorus sp.n.2 (Figura 08) Diagnose baseada em sete espécimes. A forma do cirrus dessa espécie é em J e a peça acessória não é articulada assim como em várias espécies como Anacanthorus amazonicus Van Every & Kritsky 1992, A. cladophallus, A. cinctus Van Every & Kritsky 1992, A. scapanus Van Every & Kritsky 1992, A. lepyrophallus Kritsky, Boeger & Van Every 1992 e A. stagmophallus Kritsky, Boeger & Van Every 1992. No entanto, o formato da sua peça acessória é de “abridor de garrafa” e difere de todas as espécies descritas e por esse motivo considerada Anacanthorus sp.n.2. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidade: lago Baixio. Local de fixação: filamentos branquiais.

Figura 08: Anacanthorus sp.n.2; fotomicrografia em microscopia de luz: A- região anterior; B - Haptor evidenciando os ganchos; C- Ilustração do complexo copulatório.

Anacanthorus sp.n.3 (Figura 09) Diagnose baseada em sete espécimes. Essa espécie tem como característica o cirrus com a base larga, porção medial alongada e sua porção distal é curvada (formato de uma bengala). A peça acessória é longa e sigmoide passando pela parte de trás do cirrus na altura de sua porção medial e se articula discretamente com a base do cirrus. Os ganchos são similares, com lâmina e ponta curva e a base da haste dilatada. Nenhuma das espécies de Anacanthorus assemelha-se a esta por isso classificou-se como Anacanthorus sp.n.3. Hospedeiro: Mylossoma duriventre Localidade: lago Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro. Local de fixação: filamentos branquiais.

B C

10µm 10µm

Figura 09: Anacanthorus sp.n.3; fotomicrografia em microscopia de luz: A - vista ventral. B - Complexo copulatório. C: Ilustração complexo copulatório.

Tabela 01: Medidas das espécies de Anacanthorus encontradas nos filamentos branquiais de Mylossoma duriventre dos lagos Ananá, Araçá, Baixio, no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Comprimento Largura máxima Largura Faringe Comprimento Peça Espécie do corpo do corpo haptorial (Diâmetro) do cirrus acessória Gancho Anacanthorus toledoensis 518(445-608) 135(111-192) 109(97-118) 39(30-52) 77(70-93) 43(39-48) 23(19-30)

Anacanthorus cladophallus 453(359-518) 134(109-159) 109(96-121) 31(30-32) 76(72-80) 47(43-51) 26(25-27)

Anacanthorus 514(400-627) 110(105-115) 74(67-80) 33(26-37) 54(53-54) 45(45-47) 22(16-28) sp.n.1 Anacanthorus sp.n.2 359(293-433) 147(129-169) 88(80-100) 30(25-33) 72(68-79) 34(32-34) 21(19-23)

Anacanthorus 363(302-419) 134(95-158) 89(77-104) 29(24-32) 45(43-47) 24(22-25) 24(22-25) sp.n.3

Subfamília Ancyrocephalinae Apedunculata discoidea Cugliana, Cordeiro & Luque 2009 Descrição baseada em 15 espécimes (Figura 10) medidos em µm. Corpo em forma de disco, com 292 (256-337) de comprimento e largura de 227 (155-315). Lobos cefálicos pouco desenvolvidos, par posterior de olhos maior que o anterior. Poucos grânulos acessórios dispersos na região anterior corpo. Faringe esférica, 21 (20-22) de diâmetro. Pedúnculo ausente. Âncora ventral curta com ampla raiz profunda, 36 (45-24) de comprimento, 26 (20- 35) de largura da base; âncora dorsal semelhante, mas com raiz profunda alongada, 35 (28-39) comprimento, 30 (26-34) de largura. Barra ventral 41 (33-49) de comprimento, em forma de U; barra dorsal 47 (36-51) de comprimento, maior que a barra ventral, com ondulação medial. Ganchos similares, 24 (17-34) de comprimento, subunidade posterior e da haste mais larga que a subunidade anterior, polegar truncado, eixo e ponto uniformemente curvados; FH Loop estendendo ao final da subunidade da haste anterior. Órgão copulatório masculino esclerotizado, como um tubo enrolado com dois anéis no sentido anti-horário, anel proximal 33 (27-41) de diâmetro. Peça acessória pequena, não articulada, sem ligamento copulatório. Testículo dorsal ao germário e este, piriforme com 77 de comprimento; canal vaginal sinistrolateral ligeiramente esclerotizado, 31 de comprimento, abrindo no receptáculo seminal central. Útero não observado. Hospedeiro: Prochilodus nigricans Localidades: lagos Ananá, Araçá e Baixio, no rio Solimões. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: Apedunculata discoidea Cugliana, Cordeiro & Luque 2009 foi descrita originalmente dos filamentos branquiais de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1837) de pisciculturas na cidade de Pirassununga no estado de São Paulo. Foi redescrita por Monteiro e Brasil-Sato (2014) de espécimes coletados em P. argenteus Spix & Agassiz, 1829 no rio São Francisco no estado de Minas Gerais. Os autores relataram que houve um erro de intepretação nos exemplares descritos por Cugliana et al. (2009), na descrição do sentido da abertura da vagina e sentido do complexo copulatório assim como na correta descrição das formas das barras e ancoras. No presente trabalho os espécimes parasitos de P. nigricans apresentaram a abertura da vagina e o sentido do complexo copulatório como observado por Monteiro e Brasil–Sato (2014), mas as barras e âncoras estão de acordo com as descrições feitas por Cugliana et al. (2009).

Diante disso, pode ser que os espécimes descritos por Monteiro e Brasil–Sato (2014) tenham uma variação intraespecífica relacionada à região e ao hospedeiro assim como no material encontrado na presente pesquisa. Neste trabalho os lagos da Amazônia central são novas localidades de ocorrência de A. discoidea.

B A

25µm

10µm

Figura 10: Apedunculata discoidea. A: corpo inteiro, vista ventral. B: complexo copulatório (Fonte: Monteiro e Brasil-Sato 2014); C: Haptor (Fonte: Cugliana et al. 2009).

Tereancistrum Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980

Tereancistrum toksonum Lizama, Takemoto & Pavanelli, 2004

Diagnose da espécie baseada em 20 indivíduos (Figura 11) e suas medidas feitas em µm. Corpo alongado, fusiforme, 431 (360-573) de comprimento; largura de 140 (124- 173). Lobos cefálicos pouco desenvolvidos; dois pares de olhos; par posterior maior; faringe, 26 de diâmetro; pedúnculo alongado, haptor subhexagonal, 76 de largura (60- 91). Ganchos pequenos, semelhantes, com 14 (12-16) de comprimento, com o polegar ereto, eixo e ponta levemente curvos, e pequeno alargamento proximal da haste; Âncora

36 ventral robusta, 24 (20-30) de comprimento, com raízes bem desenvolvidas, eixo curto, ponta recurvada; base 14 (11-17) de largura. Esclerito 27 (21-33) longo, com extremidade espatulada bem desenvolvida. Âncora dorsal 26 (20-29) longa, com raízes longas, eixo curto; base 13(11-17) de largura. Barra ventral 46 (34-75) longa, formada por fina membrana esclerotizada com margem posterior espessa. Barra dorsal 36 (25- 52) longa, em forma de Ycom as pontas declinadas. Gônadas ligeiramente sobrepostas. Órgão copulatório masculino cônico, enrolado com anéis no sentido anti-horário; diâmetro do anel 23 (20-26). Peça acessória 26 (17-30) como uma membrana em forma de C com pequenas abas, não articulada. Vagina sinistral, sinuosa, esclerotizada, tubular. Folículos vitelinos ao longo do tronco, mas ausentes em regiões de gônadas e complexo copulatório.

Hospedeiro: Prochilodus nigricans Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, Maracá e Preto no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: O gênero Tereancistrum foi descrito por Kritsky, Thatcher e Kayton (1980) e se destaca por um esclerito associado a âncora ventral. A espécie tipo é T. kerri e foi encontrada parasitando filamentos branquiais de Brycon melanopterus (Cope, 1872) coletado no lago Janauacá-AM. Estes mesmos autores descreveram T. ornatus parasitando Prochilodus reticulatus Valenciennes, 1850 coletados no rio Cauca, na Colômbia. Outras espécies da família Prochilodontidae são parasitados por espécies do gênero Tereancistrum como P. lineatus parasitado por T. toksonun, T. curimba (Lizama, Takemoto e Pavanelli 2004) e T. pirassununguensis (Cepeda, Ceccarelli e Luque 2012). Tereancistrum toksonum foi coletada nos filamentos branquiais de P. nigricans em pisciculturas na região de Loreto no Peru (Hidalgo Piña et al. 2017). Neste trabalho os lagos da Amazônia central são novas localidades de ocorrência de T. toksonum.

Figura 11: Tereancistrum toksonum. A - G: corpo inteiro, vista ventral, gancho, complexo copulatório, ancora dorsal, ancora ventral e esclerito, barra ventral e dorsal (Fonte: Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004). H: Haptor, evidenciando o esclerito, ancoras e as barras ventral e dorsal.

Tereancistrum curimba Lizama, Takemoto & Pavanelli 2004

Descrição baseada em 15 espécimes (Figura 12) e suas medidas estão em µm. Corpo alongado, 704 (573-830) de comprimento; largura 142 (121-159). Lobos cefálicos pouco desenvolvidos; órgãos da cabeça bem desenvolvidos. Dois pares de olhos; par posterior maior. Faringe, 29 (27-32) de largura; haptor subhexagonal; ganchos 14 (13- 18) de comprimento, com o polegar ereto, eixo e ponta ligeiramente curvos, e pequena ampliação da haste; Loop FH cerca de ½ comprimento da haste. Âncora ventral robusta, 36 (31-44) de comprimento, com raízes bem desenvolvidas, eixo curto e ponta recurvada; base 25 (17-34) de largura. Esclerito 28 (26-30) longo, robusto, com extremidade espatulada, conectado a musculatura bem desenvolvida. Estrutura intermuscular esclerotizada 18 (16-19) de largura, ligando 2 feixes musculares. Âncora dorsal 38 (33-42) longa, eixo curto e ponta reta; base 24 (20-29) de largura. Barra ventral 56 (53-64) de comprimento, com terminações reniformes. Barra dorsal 45 (30- 64) de comprimento, em forma de Y. Gônadas se sobrepondo. Órgão copulatório masculino cônico, tubular, enrolado no sentido anti-horário; diâmetro do anel 23 (19-

27). Peça acessória 32 (30-32) longa, variável, não articulada com base de cirro. Vagina sinistral, formando tubo esclerotizado simples.

Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, Maracá e Preto no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: As medidas de T. curimba estão de acordo com as de Lizama et al. (2004) encontrados em P. lineatus da planície de inundação do rio Paraná. Este parasito também foi encontrado em Prochilodus nigricans de Loreto no Peru (Hidalgo Piña et al. 2017). Tereancistrum curimba é muito semelhante a T. ornatus Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 coletados em P. reticulatus (Kristky et al. 1980). No entanto, T. curimba possui uma estrutura intermuscular esclerotizada entre os escleritos da âncora ventral. Neste trabalho os lagos da Amazônia são novas localidades de ocorrência de T.curimba.

B C

Figura 12: A: Tereancistrum curimba, vista ventral. B: Haptor. C: Complexo copulatório. D: Ancora ventral e esclerito, E-F: barras ventral e dorsal. Fonte: (A, C-F) Lizama, Takemoto & Pavanelli (2004).

Mymarothecium Kritsky, Boeger & Jégu, 1996 Diagnose genérica segundo Kritsky et al. (1996): Corpo fusiforme, compreendendo região cefálica, pescoço, pedúnculo e haptor. Tegumento fino, liso ou com anulações. Dois lóbulos cefálicos terminais, bilaterais, órgãos cefálicos e glândulas cefálicas unicelulares presentes. Olhos em número de 4, grânulos ovais. Faringe muscular, esôfago curto, dois cecos intestinais confluindo posterior ao testículo, sem divertículos. Gônadas intercecais, sobrepondo-se, testículos dorsais ao germário. Vaso deferente aparentemente dando a volta no ceco esquerdo; a vesícula seminal é uma dilatação sigmoide do vaso deferente. Complexo copulatório compreendendo um órgão copulatório articulado em forma de um tubo arqueado, peça acessória consistindo de um processo de articulação proximal curto, haste distal com processo subterminal enganchado. Vagina não esclerotizada, dilatada, abrindo-se nas superfícies médio dorsal, dextrodorsal ou dextroventral próximo a metade do tronco; Háptor subhexagonal armado com pares de âncoras dorsal e ventral, barras dorsal e ventral, sete pares de ganchos com distribuição Ancyrocephalinae. Barra ventral com projeção anteromediana. Ganchos similares; polegar projetando-se truncado, haste expandida compreendendo 2 subunidades; subunidade proximal variável em comprimento entre os pares de ganchos.

Mymarothecium sp.n.1 Diagnose baseada em 30 indivíduos (Figura 13). Corpo com tegumento liso, lóbulos cefálicos desenvolvidos, dois pares de olhos pequenos, sendo o par anterior menor. A vitelaria acompanha o contorno dos cecos. O complexo copulatório é composto de um cirrus arqueado e uma membrana na base. A peça acessória é longa e cruza o cirrus na porção distal e não há nenhum processo de articulação visível. O haptor possui âncoras dorsal e ventral, ganchos similares, grandes e dilatados no comprimento total, shaft curvado. Barra ventral com projeção anteromediana e extremidades dilatadas, barra dorsal em formato de U e terminações alargadas. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Araçá, Baixio e Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro. Local de fixação: filamentos branquiais Comentários: As características encontradas nessa espécie diferem da descrição original do gênero feita por Kritsky et al (1996) em relação a articulação da peça

40 acessória. Boeger, Piasecki & Sobecka 2002 descreveram Mymarothecium viatorum encontrados em Piaractus brachypomus (Cuvier, 1818) e nessa espécie a peça acessória não se articula na base e sim subterminalmente, além da projeção medial da barra ventral ser posterior e não anterior como na descrição original. Essas diferenças encontradas tanto em M. viatorum quanto em Mymarothecium sp.1 mostram que há variações em algumas estruturas diferentes da diagnose genérica, mas que não são suficientes para serem retiradas do gênero e como o complexo copulatório difere das demais espécies foi classaificada como Mymarotecium sp.n.1.

A B

Figura 13: Mymarothecium sp.n.1. A: fotomicrografia de luz evidenciando o complexo copulatório. B: Ilustração do Complexo copulatório. C: Fotomicrografia de luz mostrando o haptor com os ganchos, âncora ventral e a barra ventral. D: Haptor, mostrando as âncoras dorsais e a barra dorsal.

Mymarothecium sp.n.2 Diagnose baseada em 20 exemplares: (Figura 14) corpo com tegumento liso, lobos cefálicos desenvolvidos, quatro pares de olhos pequenos, sendo o par posterior maior que o anterior. O complexo copulatório é composto de um cirrus tubular e arqueado, com uma membrana na base que se estende até a porção medial. A peça acessória é longa com terminação em forma de gancho e se articula com o cirrus em sua base. O haptor possui âncoras dorsal e ventral de tamanho semelhantes, robustas, ganchos similares, grandes e dilatados no comprimento total, shaft curvado. Barra ventral com projeção anteromediana e extremidades dilatadas, barra dorsal em formato de U e terminações alargadas. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Araçá, Baixio e Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro. Local de fixação: filamentos branquiais. Comentários: Essa espécie é semelhante a M. whittingtoni Kritsky, Boeger & Jegu, 1996 de peixes do gênero Serrasalmus sp. da região amazônica (Kritsky et al. 1996) mas diferente de Mymarothecium sp.2 possui anulações no corpo, o sentido da terminação da peça acessória é diferente e não há membrana na base do cirrus.

Figura 14: Indivíduo de Mymarothecium sp.n.2. A: corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração do complexo copulatório, ganchos, barra ventral e dorsal. C: Fotomicrografia de luz do haptor apresentando os ganchos e a barra ventral.

Mymarothecium sp.n.3 Diagnose baseada em 15 espécimes (Figura 15). Corpo com tegumento liso, lóbulos cefálicos desenvolvidos, dois pares de olhos reduzidos, sendo o par posterior maior que o anterior. O complexo copulatório é composto de um cirrus tubular e ligeiramente sinuoso na porção medial, com uma membrana expandida na base e que se articula com a peça acessória, formada por uma haste tubular fina e alongada. O haptor possui âncoras dorsal e ventral de tamanho semelhantes, ganchos similares robustos com duas subunidades distintas, polegar pequeno e curvado, FH loop visível. Barra ventral bem desenvolvida, com projeção anteromediana e extremidades dilatadas, barra dorsal em formato de U e terminações alargadas. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Araçá, no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e Lago São Tomé, no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais. Comentários: O especime coletado está de acordo com a descrição proposta para o gênero por Kritsky et al. 1996, com o órgão copulatório tubular, a peça acessória com um processo de articulação proximal curto e a barra ventral com projeção anteromediana. No entanto, a peça acessória não se assemelha à nenhuma descrita anteriormente e os ganchos são maiores que os ganchos das espécies do gênero e por isso sugere-se uma nova espécie, Mymarothecium sp.n. 3

A B A B

50µm 10µm 50µm C D C

20µm 10µm Figura 15: Mymarothecium sp.n.3. A: Fotomicrografia de luz do exemplar total, vista ventral. B: Ilustração do complexo copulatório. C: Fotomicrografia de luz do Haptor apresentandoos ganchos e a barra ventral e dorsal. D: Fotomicrografia de luz do complexo copulatório.

Tabela 02: Medidas das espécies de Mymarothecium encontradas nos filamentos branquiais de Mylossoma duriventre Mymarothecium sp.1 Mymarothecium sp.2 Mymarothecium sp.3 Corpo (C) 270 (212-365) 296 (239-395) 382 (360-397) Corpo (L) 94 (72-107) 103 (98-114) 154 (140-165) Faringe 14 (14-15) 19 (17-22) - Haptor (L) 64 (55-68) 64 (57-70) 122 Âncora ventral 27 (25-31) 34 (29-37) 59 (50-66) Base âncora ventral 11 (10-11) 14 (13-15) 24(19-24) Âncora dorsal 23 (22-26) 29 (28-31) 50(41-52) Base âncora dorsal 7 (7-8) 11 (9-12) 16(13-17) Barra ventral 35 (29-43) 44 (33-49) 57(50-59) Barra dorsal 30 (29-38) 36 (33-37) 52(40-58) Ganchos 25 (24-26) 25 (22-27) 38(30-40)

Gancho (par 1 e 5) 14 (13-16) 15 (13-16) 31(25-33) Cirrus 22 (20-28) 26 (20-29) 22(19-24) Peça acessória 24 (20-28) 24 (17-29) 20(17-20)

Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988 Diagnose do gênero segundo Kristiky et al. (1996): Corpo compreende região cefálica, tronco, pedúnculo, haptor. Tegumento fino, suave ou com anulações escalonadas, dois lobos cefálicos terminais e dois bilaterais; olhos presentes; faringe muscular, esôfago curto; dois cecos intestinais que confluem posteriormente ao testículo, sem divertículos. Testículos dorsais ao germário, vesícula seminal como uma dilatação sigmoide do canal deferente. Dois reservatórios prostáticos; órgão copulatório como um tubo alongado com uma volta no sentido anti-horário; peça acessória com processo de articulação proximal, haste distal com porção terminal ornamentada. Vagina única, pouco esclerotizada, abertura na superfície dextrodorsal do tronco; Haptor globoso a subhexagonal; barra ventral com projeção ântero-medial, 7 pares de ganchos com distribuição de ancyrocephaline. Ganchos similares; com polegar truncado, ponta delicada, haste compreendendo 2 subunidades; subunidade proximal geralmente variável em comprimento entre pares de gancho; FH loop que se estende até a união de subunidades de haste.

Notozothecium robustum Kritsky, Boeger & Jegú, 1996 Descrição baseada em 20 espécimes (Figura 16): corpo, 302 (270-332) comprimento, 107 (77-123) de largura. Tegumento com anulações. Lobos cefálicos pouco definidos. Dois pares de olhos presentes, sendo o par posterior maior; faringe esférica com 24 de diâmetro. Complexo copulatório composto por um cirrus em forma de um tubo longo, fino, curvado na base, com ½ volta no sentido anti-horário, 65 (53-75) comprimento (medido da ponta até o início da curva); peça acessória se articula com o cirrus na base é alongada e dividida na porção distal em forma de leque, mede 27 (24-32) de comprimento. Germário, 65 (60-70) de comprimento e 30(16-35); Haptor com 87 (67- 99) de largura. Âncoras ventrais com 43 (40-43) de comprimento, 17 (14-18) de largura da base; Âncoras dorsais 41 (39-43) de comprimento, 11 (9-14) base; Barra ventral delicada, com as extremidades dilatadas e processo ântero-medial, 45 (42-47) comprimento; barra dorsal alongada, com as extremidades levemente dilatadas, em 45 forma de U, 52 (44– 59) de comprimento. Ganchos similares, com polegar saliente e ponta delicada, haste dividida em duas subunidades e a parte distal mais dilatada. FH loop se estendendo até 1/3 do comprimento da haste no par 1 e até ½ do comprimento da haste nos demais pares; pares 1 e 5; 15 (11-18) comprimento, pares 2; 3; 4; 6 e 7; 36 (31-39) comprimento. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Ananá, Araçá e Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: Notozothecium robustum Kritsky, Boeger & Jegú 1996 assemelha-se a N. teinodendrum Kritsky, Boeger & Jegú,1996. Difere na porção distal da peça acessória, a raiz da âncora ventral é mais profunda e são raras as anulações no tegumento. O presente material de N. robustum apresentou anulações pelo corpo todo e barra dorsal maior. Essas diferenças podem ser atribuídas ao novo hospedeiro M. duriventre e ao tipo de água onde foi coletada, água branca dos lagos do rio Solimões, anteriormente era citado apenas para Pristobrycon striolatus (Steindachner, 1908) coletado no rio Jatapú (águas pretas) (Kritisky et al. 1996)

A B

Figura 16: Indivíduo de Notozothecium robustum. A: Fotomicrografia de luz do corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório (Fonte: Kritsky et al. 1996). C: Fotomicrografia de luz do haptor enfatizando os ganchos e a barra ventral e dorsal.

Notozothecium sp.n. Diagnose baseada em 15 indivíduos (Figura 17). Corpo alongado, fusiforme, 372 (234- 498) comprimento; maior largura 117(88- 152). Lobos cefálicos pouco desenvolvidos; um par de olhos conspícuos e outro par rudimentar; faringe suboval, 21(15-25) de diâmetro; haptor subhexagonal, 87 (63-109) de largura. Ganchos 2-4, 6-7, similares com 33 (29-41) de comprimento e ganchos 1 e 5 menores com 19(16-22) de comprimento, polegar ereto, haste ligeiramente curvada, e shank com pequeno alargamento proximal; FH loop com 1/2 comprimento do shank. Âncora ventral robusta, 47 (39-60) de comprimento, com raízes bem desenvolvidas, eixo curto e ponta recurvada; base 21 (17- 27) de largura. Âncora dorsal 40 (36-50) de comprimento, com raízes diferentes, haste curta e ponta direta; base 11 (7-16) de largura. Barra ventral com 50 (34-60) de comprimento, com terminações dilatadas. Barra dorsal 42 (32-49) de comprimento, formato de U; gônadas sobrepostas. Órgão copulatório em forma de um anzol com a

47 base alargada 50 (34-62), articulada com a peça acessória, o qual é longa e com a região distal em forma de gancho com duas projeções membranosas, 33 (26-37) de comprimento. Vagina não observada. Folículos vitelínicos ao longo do tronco acompanhando o contorno dos cecos, ausente nas regiões das gônadas e do complexo copulatório. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro; e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: a espécie coletada possui as características principais do gênero descrita por Boeger & Kritsky (1988) que são o cirrus com a volta no sentido anti-horário, a peça acessória com sua porção distal ornamentada e a barra ventral com uma porção antero medial. As espécies que mais se assemelham, em algumas estruturas do haptor, como as âncoras e a barra ventral são N. minor Boeger & Kritsky, 1988 e N. teinodendrum Kritsky, Boeger & Jégu 1996. No entanto, o complexo copulatório é diferente e por isso descrita como Notozothecium sp.n.

A B

10µm

C D

10µm 10µm

Figura 17: Fotomicrografia de Notozothecium sp.n.: A: corpo inteiro, vista ventral. B: complexo copulatório. C: barras ventral e dorsal. D: Ancoras ventral e dorsal.

Gênero novo A sp. n. Descrição baseada em 8 espécimes (Figura 18): corpo com 345 (230-415) de comprimento e 93 (82-112) de largura, dividido em região cefálica, tronco, pedúnculo curto e haptor (112 de largura). Tegumento fino, liso, dois lóbulos cefálicos pouco desenvolvidos. Quatro olhos equidistantes, o par posterior maior que o anterior; Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos intestinais, confluindo posteriormente ao testículo, sem divertículo. Vitelária bem desenvolvida coexistindo com os cecos. Gônadas intercecais, sobrepostas; testículo dorsal ao ovário; vesícula seminal oval. Complexo copulatório composto por órgão copulatório masculino (OCM) articulado a peça acessória; OCM alongado e reto com 50 (44-59) de comprimento; base do OCM com ornamentação; peça acessória acompanhando a extensão do OCM com 61(55-68) de comprimento, sigmoide com porção distal dilatada. Vagina em forma de taça, dilatada, esclerotizada, com abertura na superfície sinistro dorsal do tronco; útero, oviduto não observado. Haptor subhexagonal; com dois pares de âncoras robustas, a dorsal com 46 (42-53) de comprimento e 18 (15-25) de largura da base; a ventral com 51 (49-56) e 22 de largura da base; Barra ventral com projeção ântero medial 61(50-73) de comprimento. Barra dorsal levemente em forma de U com terminações expandidas; 7 pares de ganchos com distribuição Ancyrocephalinae. Ganchos grandes com ponta delicada, polegar truncado, haste composta por duas subunidades Pares 2-4 e 6 com 27 (25-28) de comprimento e pares 1 e 5 com 18 de comprimento. Filamento do gancho (FH loop) estendendo até a união das subunidades.

Comentários: Gênero novo A sp. n. compartilha características como haptor subhexagonal, âncoras e barras robustas e a barra ventral com projeção antero medial com os gêneros Mymarothecium e Notozothecium. No entanto, o formato do complexo copulatório longo e reto, a peça acessória e vagina esclerotizada não são encontrados em outros gêneros.

A B

10µm

Figura 18: Gênero novo A sp. n. A: fotomicrografia de luz do corpo inteiro, vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório. C: fotomicrografia de luz do complexo copulatório e a vagina (seta).

Gênero novo B sp. n. Descrição baseada em 25 espécimes (Figura 19): corpo, 311 (272–458) de comprimento, 118 (85– 182) de largura. Tegumento liso ou com anulações. Lobos cefálicos definidos. Dois pares de olhos, par posterior menor; faringe esférica com 18 (15-21) de diâmetro. Complexo copulatório (descrição baseada na vista lateral) composto por um cirrus com comprimento de 66 (55- 76) em forma de 2, com uma pequena projeção na curva sendo a base do 2, continuando um tubo longo no sentido vertical. Ventralmente o cirrus é obervado como um L com sua base no sentindo vertical e faz uma volta no sentido anti-horário, articulando-se com a peça acessória. Esta, é tubular também seguindo o mesmo sentido que o cirrus, com 28 (23-37) de comprimento. Germário, 75 (56 – 108) comprimento, 26 (21– 31) largura. Haptor subcircular com 66 (50-92) de largura. Âncoras ventrais com raiz profunda e ponta curvada com 22 (19 –25) de comprimento e 10 (7-12) largura da base. Âncoras dorsais medindo 20 (19-22) de comprimento, 9 (7–10) largura da base. Barra ventral em forma

50 de V com uma pequena projeção antero medial, 43 (34–50) comprimento; barra dorsal levemente em forma de U, com 36 (26–47) de comprimento. Ganchos com distribuição Ancyrocephalinae, similares, pequenos, finos com polegar saliente e ponta delicada. FH loop não observado; pares 1e 5 menores com 10 de comprimento, pares 2; 3; 4; 6 e 7; 14 (13 – 15) comprimento. Vagina não observada. Vitelária acompanhando o contorno dos cecos. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais

Comentários: Gênero novo B sp. n. possui anulações no tegumento e estruturas no haptor semelhantes às das espécies dos gêneros Mymarothecium, Notozothecium e Anullotrematoides Kritsky & Boeger, 1995. No entanto, tanto o cirrus quanto o formato da peça acessória com ramificações difere desses gêneros. Por esse conjunto de estruturas sugere-se que esta espécie deve ser colocada em um novo gênero.

A B

20µm 10µm

Figura 19: Fotomicrografia Gênero novo B sp. n. A: indivíduo vista ventral. B: Ilustração complexo copulatório, os dois pares de âncoras e barras ventral e dorsal.

Gênero novo C sp. n. Descrição baseada em 20 espécimes (Figura 20 e 21): corpo 540 (422– 735) comprimento, 99 (72– 118) de largura. Tegumento liso. Lobos cefálicos pouco definidos. Olhos ausentes; faringe esférica com 27 (22-31) de diâmetro. Complexo

51 copulatório composto por um cirrus em forma de um tubo longo, fino, ligeiramente curvado na base, com 102 (69- 121) comprimento; peça acessória em forma de “chave inglesa”, articulada com o cirrus em sua porção distal com 28 (26-32) de comprimento. Germário, 109 (81 – 140) comprimento e 26 (17 – 35) largura; Haptor subcircular com 97 (81-115) de largura. Âncoras ventrais maiores com forame na porção proximal, 49 (43 – 56) comprimento, 23 (17 – 25) largura da base; Âncoras dorsais semelhantes às ventrais com 38 (34- 47) de comprimento, 16 (11 – 20) base, ponta curvada; Barra ventral em forma de V com seu vértice quadrado formando um ângulo de 110 graus entre as extremidades, 56 (51– 62) comprimento; barra dorsal ligeiramente em forma de U, 55 (49– 67) de comprimento. Ganchos similares, robustos, com polegar saliente e ponta delicada. FH loop não observado; pares 1 e 5; 26 (19– 27) comprimento, pares 2; 3; 4; 6 e 7; 26 (23– 34) comprimento. Oviduto, útero e ovo não observados. Hospedeiro: Chalceus erythrurus. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, Maracá e Preto no rio Solimões e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais

Comentários: a ausência de olhos no Gênero novo C sp. n. assemelha-se as espécies do gênero Nothothecium Boeger & Kritsky, 1988. As barras ventral e dorsal são similares às observadas as espécies dos gêneros Mymarothecium e Notozothecium. No entanto, essas características em conjunto excluem esses gêneros além, das âncoras terem um forame e o complexo copulatório ter sua morfologia não observada em nenhuma espécie já descrita. Todas essas características fazem da espécie encontrada em C. erythrurus ser classificada em um novo gênero.

Figura 20: Fotomicrografia Gênero novo C sp. n.: Indivíduo vista ventral

10µm

Figura 21: Gênero novo C sp. n. A: Ilustração do complexo copulatório. B: Fotomicrografia de luz do haptor mostrando âncora ventral e barra dorsais. C: haptor mostrando forma da âncora ventral, barra ventral e ganchos.

Gênero novo D sp. n. Descrição baseada em 20 espécimes (Figura 22): corpo, 403 (287– 447) comprimento, 94 (69 – 135) de largura. Tegumento liso. Lobos cefálicos pouco definidos. Dois pares de olhos, par posterior menor; faringe esférica com 28 (27-30) de diâmetro. Complexo 53 copulatório composto por um cirrus longo e tubular, com uma expansão ao redor da base, com 53 (48-58) de comprimento; peça acessória reta, robusta com sua porção terminal com uma grande membrana, não articulada ao cirrus, com 28 (25-31) de comprimento. Germário, 92 (55–111) comprimento, 28 (26–31) largura; Haptor pequeno, subcircular com 60 (50-69) de largura; Âncoras ventrais maiores com a porção proximal modificada em forma de clava, coberta com uma capa esclerotizada que encaixa na barra ventral, seu comprimento é de 49 (47– 52) e 12 (11-13) de largura; Âncoras dorsais pequenas medindo 14 (13- 15) de comprimento, 7 (6 – 8) largura da base; Barra ventral reta e larga, 22 (20 – 24) de comprimento; barra dorsal suavemente curvada e fina, com as extremidades dilatadas 30 (26 – 33) comprimento. Ganchos similares, pequenos, finos com polegar saliente e ponta delicada. FH loop não observado; pares 1e 5; 26 (19–27) comprimento, pares 2; 3; 4; 6 e 7; 13 (12 – 15) comprimento. Vagina esclerotizada, tubular, com abertura à esquerda. Vitelaria acompanhando o contorno dos cecos e mais concentrada na porção anterior ao germário. Hospedeiro: Chalceus erythrurus. Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio, Maracá e Preto no rio Solimões e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais

Comentários: âncora ventral modificada, sem raízes bem definidas e vagina esclerotizada são observadas em espécies do gênero Rhinoxenus Kritsky, Boeger & Thatcher 1988, encontrados nas fossas nasais de peixes, principalmente caracideos. As espécies de Rhinoxenus são as que mais se assemelham ao Gênero novo D sp. n. encontrado em C. erythrurus. Mas o complexo copulatório é diferente, possui outro par de âncoras que não são modificadas, não possui espinho haptorial e foram encontrados nos filamentos branquiais. Como as características morfológicas não foram encontradas em nenhuma espécie dos gêneros descritos, o espécime encontrado foi classificado como Gênero novo D sp. n.

A B

100µm 10µm

Figura 22: Fotomicrografia Gênero novo D sp. n. A: indivíduo vista ventral. B: Ilustração do complexo copulatório, âncora ventral, dorsal e barras ventral e dorsal.

Filo Platyhelminthes Classe Digenea Carus, 1863 Família Cladorchiidae Fischoeder, 1901 Subfamília Dadayiinae Fukui, 1929 Gênero Dadaytrema Travassos, 1931

Dadaytrema gracilis Lunaschi 1989 Descrição baseada em 5 espécimes (Figura 23), medidas em mm: corpo achatado dorsoventralmente, forma alongado oval 2,73 (2,47-3,02) comprimento, 1,04 (1,01- 1,13) de largura; par de cecos intestinais longos e sinuosos, ventosa oral com 0,15 (0,14- 0,18) de diâmetro; esôfago 0,19 (0,15-0,21) de comprimento; Poro genital rodeado por una delicada musculatura radial, com uma ventosa genital pouco conspícua; testículos de contorno irregular com 0,19 (0,10– 0,21) de comprimento e 0,34 (0,23- 048) de largura; Ovário esférico, localizado ao nível do término cecal, mede 0,14 (0,13-0,16) de comprimento e 0,14 de largura; acetábulo ventro-subterminal 0,54 (0,05-0,62) de diâmetro. Hospedeiro: Mylossoma duriventre Localidade: lago Baixio no rio Solimões. Sítio de infecção: intestino. Comentários: neste trabalho as medidas dos exemplares assemelharam-se as descritas em Lunaschi (1989) de D. gracilis do intestino de Pimelodella gracilis (Valenciennes, 1840) em um afluente do “brazo” Chico, tributário do rio Uruguai, na província de Entre Rios, Argentina. Este é o primeiro registro de D. gracilis parasitando outro hospedeiro e em outro país. Não há registros sobre a biologia da espécie para saber qual é seu hospedeiro intermediário e definitivo para poder indicar a possibilidade desse novo registro e a baixa especificidade ao hospedeiro.

Figura 23: Fotomicrografia de Dadaytrema gracilis (à esquerda) parasito do intestino de Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) do lago Baixio no rio Solimões e à direita desenho original (Lunaschi 1989).

Família Diplostomidae Luehe, 1901 Subfamília Diplostominae Poirier, 1886 Gênero Tylodelphys Diesing, 1950

Metacercárias livres de Tylodelphys sp. Diagnose baseada em 10 indivíduos (Figura 24) encontrados em C. erythrurus (medidas em µ): corpo linguiforme, ligeiramente côncavo ventral, indistintamente bipartido comprimento 331 (253-355), segmento posterior cônico não separado. Segmento anterior com extremidade arredondada, foliácea; pseudoventosas indistintas; ventosa oral com 24 (18– 29) e faringe curta com 17 (14 – 20) e 11 (9- 12) de largura, ventosa ventral circular com 19 (10 – 24) de diâmetro. Vitelária distribuída em todo o corpo. Tegumento desprovido de espinhos ou papilas. Prefaringe ausente. Esôfago longo, comprimento 58 (49-67), cecos intestinais posteriores ao órgão tribocítico. Órgão tribocítico fortemente musculoso, oval, longitudinal, localizado entre a ventosa ventral e a extremidade posterior do corpo, 46 (39-53) de comprimento. Primórdio das gônadas diretamente posterior ao órgão tribocítico. Três principais ductos excretores unidos na

57 região da faringe por ducto transverso a meio caminho entre a ventosa oral e a ventosa ventral. Dutos menores não observados. Seguimento anterior preenchido com inclusões granulares ovais. Hospedeiro: Chalceus erythrurus Localidades: lagos Ananá, Araçá, Baixio e Maracá no rio Solimões. Local de infestação: bexiga natatória.

Comentários: metacercárias do gênero Tylodelphys tem distribuição cosmopolita, sendo encontrada em peixes da África, Europa, Ásia e Américas (Kozicka e Niewiadomska 1960; Jain e Gupta 1970; Correa e Brasil-Sato 2008; Zhokov, Morozova & Tessema 2010; Garcia-Varela et al. 2015). Essas metacercárias parasitam principalmente os olhos, cérebro, cavidade craniana e bexiga natatória de peixes de água doce, causando problemas de visão, emagrecimento, tumor cerebral e morte (Buchmann e Uldal 1994; Blasco-Costa et al. 2016; Chappell et al. 1994; Machado et al. 2005). Seu ciclo de vida envolve três hospedeiros: caramujos como primeiros hospedeiros intermediários, peixes como segundo hospedeiros intermediários e aves piscívoras como hospedeiros definitivos (Chappell 1995). Vital (2018) encontrou Tylodelphys sp com as mesmas características das encontradas no presente estudo e parasitando também a bexiga natatória de Potamorhina altamazonica (Cope, 1878), P. latior (Spix & Agassiz, 1829), P. pristigaster (Steindachner, 1876). Portanto, a presença dessa metacercária em C. erythrurus amplia o número de hospedeiros citados.

Figura 24: Fotomicrografia de metacercária livre de Tylodelphys sp. parasito da bexiga natatória de Chalceus erythrurus (Cope, 1870) dos lagos Ananá, Araçá, Baixio e Maracá no rio Solimões.

Família Haploporidae Nicoll, 1914 Gênero Megacoelium Szidat, 1954

Megacoelium sp. Diagnose específica baseada em 2 exemplares e medidas em mm (Figura 25): corpo medindo 2,7-3,1 de comprimento e 0,81- 0,84 de largura. Cutícula espinhosa até o poro excretor e na superfície interna das ventosas. Ventosa oral subterminal; mede 0,31 (0,30- 0,31) de diâmetro. Faringe esférica, 0,18-0,20 de diâmetro. Prefaringe curta; esôfago curto. Cecos estendendo-se até à metade do testículo. Acetábulo pré-equatorial medindo 0,27 (0,26-0,28) de diâmetro. Testículo medindo 0,70 (0,59- 0,82) de comprimento. Poro genital submediano, entre o acetábulo e a faringe. Ovário esférico mede 0,32 de diâmetro. Receptáculo seminal uterino ausente. Canal de Laurer não observado. Ovos numerosos, medem 0,078 x 0,051. Poro excretor terminal. Hospedeiro: Chalceus erythrurus. Localidade: lago Ananá no rio Solimões. Local de infestação: intestino.

Comentários: Megacoelium Szidat, 1954 é parasito do estômago de Hypostomus plecostomus (Linnaeus, 1758) dos rios Uruguai e Prata. Duas novas espécies do gênero foram descritas: Megacoelium spinicavum Thatcher & Varella, 1981 parasito do estômago de Pterigoplichthys pardalis (Castelnau, 1855) e M. spinispecum Thatcher & Varella, 1981 parasito do estômago de Pterigoplichthys sp. coletados no lago Janauacá na margem direita do rio Solimões. Posteriormente Megacoelium sp. foi coletado na planície de inundação do alto rio Paraná parasitando de dois caraciformes Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e Leporinus obtusidens (Valenciennes, 1837) (Lizama et al. 2006; Takemoto et al. 2009). A espécie encontrada em C. erythrurus é semelhante a M. spinicavum. No entanto não foi possivel observar a bolsa hermafrodita e nem a vesícula seminal para confirmação da espécie. Além de algumas medidas serem um pouco menores do que a descrição original e o local encontrado no hospedeiro ser diferente do encontrado na literatura.

A B

500µm 100µm

C D

50µm 50µm

Figura 25: Fotomicrografia de luz de Megacoelium sp. parasito do intestino de Chalceus erythrurus (Cope, 1870) do lago Ananá no rio Solimões. A: indivíduo vista ventral. B: ventosa oral e faringe; C: ovos. D: presença de espinhos no tegumento (seta).

Filo Nematoda Classe Secernentea Linstow, 1905 Ordem Spirurida Chitwood, 1933 Superfamília Habronematoidea Chitwood & Wehr, 1932 Família Cystidicolidae (Skrjabin, 1946) Gênero Pseudoproleptus Khera (1953) Pseudoproleptus sp. Diagnose baseada em seis indivíduos (Figura 26). Nematódeos filiformes e longos. Cutícula lisa e expandida, espessa e provida de estrias transversais. Corpo, comprimento 16,55 (13 – 20) e largura 0,12 (0,9- 0,15). Extremidade anterior com pseudolábio, formato de capacete ou cônico mais estreito na parte anterior e larga na base, comprimento 0,03 (0,013- 0,06), largura 0,04 (0,03- 0,06). Vestíbulo com 0,15 (0,13 – 0,16) de comprimento. Pseudolábio com protrusões laterais pequenas e duas protrusões terminais. Abertura oral com quatro lábios submedianos. Faringe inicia no pseudolábio até próximo ao anel nervoso. Esôfago muscular com 0,7 de comprimento, inicia na região anterior ao anel nervoso e liga ao esôfago glandular (3,7). Poro excretor posterior ao anel nervoso. Deirídios situados na extremidade posterior do esôfago e sua distância até a extremidade anterior é 1,25mm. Distância do ânus a cauda de 0,08mm. Hospedeiros: Mylossoma duriventre e C. erythrurus. Localidade: lago Baixio no rio Solimões. Local de infestação: intestino

Comentários: As espécies de Pseudoproleptus caracterizam-se pela presença de dois lábios laterais na boca, cada um com um dente truncado e duas papilas medianas. Estrutura cuticular presente semelhante a um capacete cefálico. Cápsula bucal cilíndrica, com paredes transversalmente estriadas. O gênero foi descrito por Khera (1953) o qual encontrou P. vestibulus parasitando Mastacembelus armatus (Lacepede, 1800) em Lucknow, Índia (Gupta 2016). Sahay (1966) e Gupta e Bakshi (1984), descreveram outras espécies, ampliando sua distribuição e hospedeiros, assim como Moravec e Santos (2009), Melo et al (2011) que encontraram outras espécies nas américas. As larvas de Pseudoproleptus sp. encontradas no presente trabalho têm características morfológicas similares as descritas por Khera (1953) e Melo et al. (2011) e a morfometria é um pouco diferente.

Larvas de Pseudoproleptus sp. parasitavam o intestino de M. duriventre, e um dos hospedeiros intermediários de Pseudoproleptus sp. é o camarão Macrobrachium amazonicum (Heller, 1862) (Decapoda: Palaemonidae) (Moravec e Santos 2009). Apesar de M. duriventre ser herbívoro, ele tem tendência a onivoria e M. amazonicum pode ter sido predado por M. duriventre pois ele ocorre na região onde os peixes foram capturados. Chalceus erythrurus, o outro hospedeiro de Pseudoproleptus sp., tem hábito alimentar onívoro e M. amazonicum deve fazer parte de sua dieta. Outros autores também encontraram as larvas de Pseudoproleptus na região da Amazônia central como Morais (2011) em P. nattereri, Anjos (2012) em várias espécies de peixes de igarapés, Dumbo (2014) em A. falcirostris e Atroch (2016) em Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e A. crassipinnis (Heckel, 1840). Este é o primeiro registro ocorrência de Pseudoproleptus sp. em M. duriventre e C. erythrurus.

20µm

Figura 26: Larva de Pseudoproleptus sp. parasito do intestino de Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870) do lago Baixio no rio Solimões A: Parte anterior do indivíduo. B: Detalhe do final da região anterior. C: parte posterior do indivíduo. D: Fotomicrografia de luz com detalhe da região anterior mostrando o pseudolábio. Escala A: 500µm; B e C: 100 µm (Fonte A-C: Melo et al. 2011).

Superfamília Ascaridoidea Railliet & Henry, 1915 Família Acanthocheilidae Wülker, 1929 Gênero Brevimulticaecum Mozgovoy, 1951

Brevimulticaecum sp. Diagnose baseada em 12 indivíduos (Figura 27) medidos em mm. Nematódeos pequenos, corpo com comprimento de 3,6 (3,0-4,4) e largura 0,12 (0,09-0,17). Cutícula com finas estrias transversais. Extremidade anterior com um ou dois dentes larvais proeminentes. Esôfago, medindo 0,38 (0,28-0,42) de comprimento. Anel nervoso situado a 0,16 (0,11-0,23) da extremidade anterior. Ceco intestinal, comprimento 0,19 (0,12-0,24). Ventrículo em forma de “asas de borboletas”, comprimento 0,04 (0,02- 0,05). Poro excretor a 0,09 da extremidade anterior. Cauda cônica, distância até o ânus de 0,07 (0,05-0,12). Hospedeiro: M. duriventre e C. erythrurus Localidade: São tomé, ananá, catalão e maracá. Localidades: lagos Ananá e Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local encontrado: mesentério, cecos intestinais. Comentários: os hospedeiros definitivos dos adultos de Brevimulticaecum sp. são crocodilianos e raias (Sprent 1990; Vieira et al. 2010; Mazzinghy 2016). Os hospedeiros intermediários são anfíbios e várias espécies de peixes, (Guideli et al. 2006; González e Hamann 2013; Vicentim et al. 2011; Vicentim et al. 2013). Larvas de Brevimulticaecum sp. foram coletadas em peixes de lagos várzea do rio Solimões na Amazônia em P. natereri (Morais 2011), A. falcirostris (Dumbo 2014) e em A. ocellatus e A. crassipinnis (Atroch 2016). Neste trabalho as larvas de Brevimulticaecum sp. foram coletadas no mesentério e cecos de M. duriventre e C. erythrurus e as medidas estão de acordo com as encontradas por Dumbo (2014) e Atroch (2016).

50µm

Figura 27. Fotomicrografia de luz de Brevimulticaecum sp. parasito do mesentério de Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870) dos lagos Ananá e Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. A: Indivíduo mostrando a região anterior e o ventrículo (seta). B: Região posterior.

Superfamília Camallanoidea Railliet & Henry, 1915 Família Camallanidae Railliet & Henry, 1915 Subfamília Procamallaninae Yeh, 1960 Gênero Procamallanus Baylis, 1923 Subgênero Spirocamallanus Olsen, 1952 Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928 Diagnose específica baseada em quatro indivíduos fêmeas adultas (Figura 28) e cinco machos adultos (Figura 29). Nematóides de grande porte, cutícula lisa. Abertura oral circular, circundada por oito papilas cefálicas submedianas arranjadas em dois pequenos

64 círculos e dois pequenos anfídeos laterais que circundam a abertura. Extremidade anterior com cápsula bucal sub-esférica com 2 dentes medianos. Cápsula bucal de cor laranja, revestida de uma camada espessa e internamente com 14-16 espirais espessas na região anterior da cápsula e ausente próximo aos dentes. Anel basal da cápsula bem desenvolvido. Esôfago muscular curto com dilatação na região posterior e liga ao esôfago glandular largo e longo. Poro excretor posterior ao anel nervoso. Não foi possível observar os derídeos. Diagnose da fêmea. Corpo com 13,41 (9,188-18,692) de comprimento e 0,42 (0,28- 0,71) de largura máxima. Cápsula bucal incluindo o anel basal com 0,42 (0,078-0,172) de comprimento. Anel basal mais largo do que comprido medindo 0,014 (0,011-0,017) por 0,065 (0,051-0,089). Esôfago muscular com 0,378 (0,321-0,444) de comprimento e esôfago glandular 0,617 (0,479-0,690). Anel nervoso situado a 0,149 (0,135-0,173) da extremidade anterior. Poro excretor 0,212 (0,126-0,297) da extremidade anterior. Cauda cônica, comprimento 0,173 (0,151-0,194). Fêmeas maiores que os machos.

Diagnose do macho: Corpo, comprimento 3,65 (2,58-4,82) e largura máxima 0,23 (0,10-0,31). Extremidade anterior com cápsula bucal, comprimento de 0,068 (0,051- 0,08). Esôfago muscular, comprimento 0,29 (0,17-0,34) e esôfago glandular 0,41 (0,26- 0,50). Anel nervoso situado a 0,16 (0,14-0,18) da extremidade anterior. Poro excretor 0,235 (0,187-0,281). Dois espículos esclerotizados com igual comprimento 0,09 (0,07- 0,11). Cauda cônica com 0,11 (0,07-0,12) de comprimento. Derídeos não observados. Hospedeiros: M. duriventre e C. erythrurus. Localidades: lagos Ananá e Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Locais de infestação: intestino, cecos. Comentários: a maioria das medidas são similares às apresentadas por Moravec (1998) e Vicentin et al. (2013) assim como os locais de infestação. Procamallanus (S.) inopinatus têm baixa especificidade parasitária, parasita várias espécies de peixes de água doce da América do Sul (Moravec 1998). Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus já foi identificado em 51 espécies de peixes no Brasil (Eiras et al. 2010). Na Amazônia foi citado parasitando diversos hospedeiros como Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) (Andrade e Malta 2006), P. nattereri (Vital et al. 2011), A. falcirostris e A. falcatus (Hoshino et al. 2016), Leporinus macrocephalus (Martins et al. 2017). Este

é o primeiro registro, como hospedeiro de P. (S.) inopinatus, para M. duriventre e C. erythrurus.

A B

Figura 28: Fotomicrografia de luz de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928 fêmea, parasito de Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870) dos lagos Ananá e Baixio no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. A: Região anterior, mostrando a cápsula bucal. B: Região posterior.

A B

Figura 29: Fotomicrografia de luz de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus macho parasito de Mylossoma duriventre e Chalceus erythrurus A: Corpo inteiro. B: Região posterior.

Ordem Oxyurida Superfamília Oxyuroidea Cobbold, 1864 Família Pharyngodonidae Travassos, 1919 Gênero Ichthyouris Inglis, 1962 Ichthyouris sp. Diagnose geral: espécimes pequenos, com dimorfismo sexual, machos menores do que as fêmeas. Cutícula transversalmente estriada. Alas laterais estreitas que iniciam a 66 extremidade anterior e que se estendem posteriormente para a bursa caudal nos machos e ao nível do ânus nas fêmeas. Abertura oral oblonga retangular, com seis lamelas orais bem desenvolvidas (2 dorsais, 2 ventrais e 1 lateral em ambos os lados). Quatro formações em forma de lábio presentes, dentre elas dorsais e ventrais claramente mais largas do que as laterais. Quatro papilas cefálicas submedianas grandes, lateralmente alongadas (contanto que as formações em forma de lábios), situadas em espaços entre duas formações vizinhas semelhantes aos lábios. Grandes anfídeos presentes em cima de cada formação lateral semelhante a lábios. Esôfago formado por corpus longo e quase cilíndrico com "faringe" ligeiramente esboçada, istmo muito curto e bulbo bem desenvolvido provido de um aparelho esclerotizado. Anel nervoso situado na parte anterior do corpus, poro excretor distante 44-52% do esôfago nos machos e 31-46% do que nas fêmeas gravídicas e posterior ao esôfago. Cauda de ambos os sexos formando pico caudal muito longo e delgado.

Diagnose específica baseada em 9 fêmeas adultas e 1 macho adulto (Figura 30) Macho: comprimento do corpo 1,169, largura máxima 0,088. Estrias no do corpo 0,008 de comprimento. Esôfago 0,38 de comprimento total; corpus incluindo "faringe" 0,211 de comprimento e 0,017 de largura; istmo 0,009 de comprimento; e bulbo 0,054 de comprimento e 0,039 de largura. Anel nervoso e poro excretor presentes. Cauda enrolada não podendo quantificar as papilas e espículos presentes. Distância do ânus a cauda 0,220; e a ponta da cauda com 0,152 de comprimento.

Fêmea: corpo com 2,34 (1,75-2,63) comprimento total por 0,23 (0,19-0,26) largura. Estrias no do corpo com 0,012 de comprimento Corpus com 0,32 (0,31-0,34) de comprimento em 0,032 (0,025-0,037) de largura. Istmo com 0,012 (0,011-0,012) de comprimento. Bulbo terminal com 0,073 (0,069-0,076) comprimento por 0,079 (0,068- 0,086) largura. Anel nervoso 0,175 da extremidade anterior. A distância da vulva é de 0,80 (0,65-0,92) da extremidade anterior. Cauda incluindo o comprimento caudal 0,52 (0,39-0,70). A distância do ânus a cauda foi de 0,48 (0,43- 0,55). De fêmeas dissecadas, os ovos sem a presença de filamentos no útero mediram 0,127 (0,092-0,163) de comprimento em 0,056 (0,046- 0,063) de largura. Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidade: lago Baixio no rio Solimões. Local de infestação: intestino.

Comentários: Ichthyouris sp. difere de todas as espécies do gênero pelo comprimento total maior, sendo similar a I. brasiliensis Moravec, Kohn & Fernandes 1992 e I. ro Inglis 1962, mas difere na forma e tamanho do esôfago e bulbo, pela cauda da fêmea e pela parte posterior do macho. No entanto, os ovos são larvados e não possuem opérculo e nem filamentos apicais diferindo de I. brasiliensis. Mais quatro espécies foram citadas para esse gênero: Ichthyouris laterifilamenta Moravec, Kohn & Fernandes, 1992, Ichthyouris voltagrandensis Martins, Yoshitoshi & Umekit 2001 parasito de Myleus tiete (Eigenmann & Norris 1900); I. ovifilamentosa Moravec e Thatcher 2001 parasito de Cichlasoma sp. e Ichthyouris sp. parasito de Mesonauta festivus (Heckel, 1840) (Moravec e Thatcher 2001; Martins et al. 2001; Zuchi 2011). Das espécies descritas apenas em I. ro não há menção sobre filamentos nos ovos, e ainda não houve uma nova descrição para confirmar (Moravec 1998). Como as papilas não puderam ser observadas e a espicula medida não se pode afirmar que a espécie encontrada no presente trabalho seja I. ro.

A B

100µm

C D

10µm

Figura 30: Fotomicrografia de Ichthyouris sp. parasito do intestino de Mylossoma duriventre lago Baixio no rio Solimões. A: Dimorfismo entre macho e fêmea. B. Exemplar macho. C: Ovos larvados no interior da fêmea. D: Ovos embrionados.

Filo Arthropoda Subfilo Crustacea Bünnich, 1772 Classe Cyclopoida Subclasse Copepoda Milne-Edwards, 1840 Ordem Cyclopoida Burmeister, 1834 Família Ergasilidae Von Nordmann, 1832

Foram encontradas nos três hospedeiros seis espécies de copépodes: Rhinergasilus piranhus, Amplexibranchius bryconis, Ergasilus urupaensis, Miracetyma sp., Brasergasilus oranus e Brasergasilus sp. n.

Gênero Rhinergasilus Boeger & Thatcher, 1988 Rhinergasilus piranhus Boeger & Thatcher, 1988

Descrição baseada em 10 espécimes (fêmeas adultas) (Figura 31) e medidas em μm: corpo com 603 (554-700) de comprimento e 218 (200-235) de largura, cefalotórax em forma de uma bala com 166 (162-170) de comprimento; cabeça fundida com dois somitos torácicos. Tórax possuindo 5 somitos livres; somitos III e IV com a linha de espinhos ventrais na margem posterior; somitos V e VI reduzidos. Antênulas com 6 segmentos, com cerdas simples com 137 (116-163) de comprimento e 21 (15-23) de largura. Antena com quatro segmentos, 1º segmento, comprimento 60 (54- 70) e largura de 27(21- 33), 2º segmento 83 (75- 86) e 40 (36- 42) de largura, 3º segmento 40 (40- 41) e 22 (20- 25) de largura, 4º segmento 135 (125- 150) de comprimento e 12 (11-15) de largura. Cinco pares de pernas sendo as pernas 4 e 5 reduzidas a uma seta. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Local de infestação: fossas nasais. Localidade: lagos Ananá, Araçá e Maracá no rio Solimões.

Comentários: a morfologia do espécime analisado de R. piranhus está de acordo a descrição apresentada por Boeger e Thatcher (1988) coletado em P. nattereri capturados no rio Solimões, estado do Amazonas. No entanto as medidas são bem maiores o que pode ser uma variação intraespecífica. Rhinergasilus piranhus foi coletado por Varella (1992), que os coletou nas fossas nasais de P. nattereri e Acestrorinchus falcirostris. Morais (2011) também encontrou este parasito em P. nattereri, e Morey (2017) em

Serrasalmus altispinis, todos na região amazônica e Lacerda et al. (2007) que o encontrou em A. lacustris do alto rio Paraná no estado do Paraná. Prochilodus nigricans é um novo hospedeiro para R. piranhus.

A B

Figura 31: Rhinergasilus piranhus (fêmea): A - vista dorsal (Fonte: Boeger & Thatcher 1988). B - fotomicrografia em microscopia de luz, vista ventral.

Gênero Amplexibranchius Thatcher & Paredes, 1985 Amplexibranchius bryconis Thatcher & Paredes, 1985

Diagnose baseada em oito indivíduos fêmeas (Figura 32) medidas em µm. Corpo, comprimento 954 (904- 1.024) e largura máxima do cefalotórax 300 (230-351). Antênula, comprimento 132 (120- 143), largura 27(18- 32) e com cinco segmentos. Antena com quatro segmentos, 1º e 4º segmentos curtos; 1º segmento, comprimento 67 (50- 77) e largura 35 (28- 41), 2º segmento 298 (245- 323) e 50(39-56) 3º segmento 46 (39-58) e 50 (39-66), 4º segmento 16 (13-20) de comprimento. Quatro pares de pernas. Endopodito da perna I com dois segmentos sem setas; exopodito I com três segmentos. Endopodito e exopodito da perna II e III com três segmentos. Endopodito da perna IV com três segmentos e exopodito com dois segmentos. Tórax com 5 segmentos livres. Abdome com 4 somitos e último com dois ramos caudais longos. Saco ovígero, comprimento 715 (505- 970).

Hospedeiro: Mylossoma duriventre. Localidades: lagos Araçá, Baixio, Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: Amplexibranchius bryconis é a única espécie do gênero, sua localidade tipo é o rio Amazonas, Iquitos, Perú e rio Solimões próximo a Manaus e o hospedeiro tipo é Brycon cephalus (= Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) (Guntner, 1869). As medidas morfométricas assim como a morfologia dos espécimes analisados estão de acordo com os apresentados por Thatcher e Paredes (1985). Amplexibranchius bryconis foi citado parasitando Acestrorhynchus falcirostris (Dumbo 2014), Potamorhina latior (Morey et al. 2015), Serrassalmus altispinis (Morey 2017), Potamorhina altamazonica, P. Latior e P. Pristigaster (Vital 2018), todos em lagos de várzea dos rios Solimões, Negro e Purus, na região amazônica. Neste trabalho M. duriventre é um novo hospedeiro para A. bryconis.

A B

10µm 71

Figura 32: Amplexibranchius bryconis; A - corpo inteiro vista dorsal e saco ovígero (Fonte: Thatcher & Paredes 1985); B – corpo inteiro, vista lateral; C – antena e antênula; D – detalhe de 3° segmento e garra.

Miracetyma sp. Descrição baseada em 3 espécimes (Figura 33) coletados e medidas em μm: corpo com comprimento de 1066 (974-1158) e largura de 497 (480-515). Cefalotórax em formato ovóide com 430 (412- 438) de comprimento. Tórax com quatro somitos livres, abdômen formado pelo somito genital duplo com 66 de comprimento, três somitos abdominais e os ramos caudais com duas setas curtas. Antênula com setas simples com 167 de comprimento; antena não observada nos espécimes analisados. Mandíbula com dois segmentos, com dentículos somente na margem posterior; palpo dentilhado na margem posterior; maxílula não observada; maxila com espinhos alongados circundando as margens interna e externa da região anterior distal e alguns espinhos na parte proximal anterior. Pernas com setas pectinadas. Perna 1 endopodito com dois segmentos, exopodito com três. Endopodito modificado, muito grande, sem ornamentações, primeiro segmento robusto e comprido, sendo 1,3 vezes maior e 2,2 vezes mais largo que o exopodito, segundo segmento comprido e fino, sendo 1,5 vezes mais longo e 2,3 vezes mais estreito que o exopodito. Primeiro segmento do exopodito sem ornamentações; segundo com uma seta lateral mediana; terceiro com cinco setas e dois espinhos. Demais pernas não puderam ser distinguidas pela má condição que estavam ao serem retirados das brânquias e montados em lâminas. Sacos ovígeros com duas séries de ovos. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Localidades: lagos Maracá e Preto no rio Solimões. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: O gênero Miracetyma descrito por Malta (1993a) têm três espécies: Miracetyma etimaruya Malta, 1993, M. kawa Malta, 1993, M. piraya Malta, 1993. Nas espécies do gênero Miracetyma no primeiro par de pernas o endopodito não têm setas, o primeiro segmento é robusto e longo e o segundo fino e alongado. Eles formam uma estrutura semelhante a longas pinças e são utilizadas para levar o alimento na boca. As características que separam as espécies deste gênero são: formato do cefalotórax; extensões cuticulares da antena; presença de espinhos no basipodito e exopodito; terceiro segmento do segundo, terceiro e quarto endopoditos afilando-se distalmente e

terminando como um espinho apical, quarto endopodito muito reduzido (Malta 1993a). Além dos caracteres morfológicos, M. kawa é específica de Rhaphiodon vulpinus Spix & Agassiz, 1829, M. etimaruya de espécies da família Curimatidae (Vital 2018) e M. piraya de espécies de Serrasalmidae (Malta 1993b) Pelas condições ruins dos espécimes coletados não se pode obter algumas medidas e distinguir características importantes para definir qual espécie de Miracetyma.

A A B B

100µm

Figura 33: Miracetyma sp. A: vista dorsal; B: primeiro endopodito (A e B- Fonte: Malta 1993a); C: fotomicrografia em microscopia de luz, detalhe da primeira perna de Miracetyma sp. (círculo).

Gênero Ergasilus Nordmann, 1832 Ergasilus urupaensis Malta, 1993 Diagnose baseada em 10 indivíduos fêmeas (Figura 34) coletadas medidas em µm. Corpo comprimento total de 858 (828- 892) e 289 (275-298) de largura máxima no terço anterior do corpo. Cefalotórax largo, sub-ovóide, comprimento 289 (260-315). Antênula, comprimento 170 (163-177), cilíndrica, com seis segmentos e fórmula setal: 1-11-3-4-1-5; Antena com 3 segmentos e uma garra, 1º segmento, comprimento 93 (93- 92) e largura 61 (53-69); 2º segmento 222 (212-231) e 56 (51- 60); 3º segmento 163

(158 - 167) e 49 (31 - 68) com um espinho na margem proximal interna e garra terminal com 78 (74 – 82) de comprimento e 15 (13- 17) de largura. Metassomo com quatro somitos separados e decrescendo as larguras na direção terminal. Urossomo contendo: somito com as pernas vestigiais, somito genital com 89 (76- 92) de comprimento de 102 (97 – 108) de largura, somito abdominal, ramos caudais equipados com uma seta longa, uma curta e duas reduzidas. Cinco pares de pernas. Perna I, exopodito com três segmentos e endopodito dois segmentos. Perna II (=perna III), endopoditos e exopoditos com três segmentos e basopoditos sem espinhos. Perna IV, exopodito e endopodito com dois segmentos e perna V vestigial. Hospedeiro: Prochilodus nigricans e C. erythrurus. Localidades: lagos Araçá, Baixio, Maracá no rio Solimões; Catalão nos rios Solimões e Negro e São Tomé no rio Purus. Local de fixação: filamentos branquiais.

Comentários: Ergasilus urupaensis foi descrito por Malta (1993c) nos filamentos branquiais de P. nigricans do rio Urupá próximo à cidade de Jiparaná no estado de Rondônia e teve complementação da sua descrição por Marques (2014). As medidas dos copépodes encontrados em P. nigricans e em C. erythrurus estão de acordo com a descrição original. A distribuição geográfica é ampliada para os lagos de várzea dos rios Solimões e Purus e um novo hospedeiro é citado C. erythrurus.

A B

500µm

Figura 34: Ergasilus urupaensis; A: vista dorsal (Malta 1993c); B: fotomicrografia em microscopia de luz,vista ventral do corpo.

Brasergasilus oranus Thatcher & Boeger, 1984 Descrição da espécie baseada em três exemplares (Figura 35) medidos em µm. Corpo inflado medindo 402 (368- 438) de comprimento e 161 (160-162) de largura; Cefalotórax com 147 (140- 155) de comprimento, cabeça fusionada com o primeiro e o segundo segmentos torácicos. Antênula com seis segmentos e setas simples. Antena com três segmentos, primeiro segmento o menor; segundo o mais robusto, terceiro, uma fina, curva e longa garra, com terminação em forma de gancho. Olhos pequenos; Peças bucais, mandíbula com dois segmentos, com segmento terminal com dentículos; palpo dentilhado posteriormente; maxílula ausente; segunda maxila com dois segmentos com cerdas nas pontas. Tórax com cinco segmentos livres, segmento genital subretangular com 36 (33- 39) de comprimento e 48 (45- 50) de largura. Abdômen com três segmentos, com pequenos espinhos ventrais nas margens entre os segmentos. Urópode com uma seta longa (133 de comprimento) e uma menor, terminais e uma seta pequena e vários espinhos laterais e ventrais. Perna I, endopodito com dois segmentos, ambos lateralmente pectinados; primeiro segmento com uma única seta medial; segmento terminal com uma única seta, quatro

75 setas terminais e dois grandes e grossos espinhos terminais; exopodito com três segmentos; primeiro segmento lateralmente pectinado e com um espinho grosso; segundo segmento pectinado lateralmente e com uma seta medial: segmento terminal com dois grandes e grossos espinhos e cinco setas terminais. Perna II: ambos ramos com três segmentos. Endopodito com a margem lateral serrilhado e esparsamente piloso; primeiro segmento com uma seta medial; segundo segmento com duas setas mediais; segmento terminal com quatro setas e um espinho: exopodito lateralmente pectinado; primeiro segmento com poucos pêlos mediais; segundo segmento com uma seta medial; segmento terminal com seis setas e um espinho. Perna III, ambos os ramos com três segmentos e com pequenos espinhos laterais; endopodito com uma seta medial no primeiro segmento; segundo segmento com duas setas mediais; segmento terminal com quatro setas e um espinho; exopodito com poucos pelos na margem medial do primeiro segmento; segundo segmento com uma seta medial; segmento terminal com seis setas e um pequeno espinho. Saco ovígero alongado. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Localidades: lago Maracá no rio Solimões. Local de fixação: filamentos branquiais. Comentários: Brasergasilus oranus Thatcher & Boeger, 1984 foi descrita dos filamentos branquiais de Anodus elongatus Agassiz, 1829. Essa espécie se diferencia das demais pelo seu tamanho, pelo formato da antena, último segmento curvado e a ponta em gancho. Além disso, no urópodo há setas laterais que não são encontradas nas demais espécies descritas. Prochilodus nigricans é o segundo hospedeiro conhecido para B. oranus e o lago Maracá, rio Solimões um novo local de ocorrência.

A B C

100µm

Figura 35: Brasergasilus oranus; A- Corpo inteiro, vista dorsal; B- Corpo inteiro, vista lateral (Fonte: Thatcher & Boeger 1984); C- fotomicrografia em microscopia de luz, corpo inteiro vista dorsal; D: Antena.

Brasergasilus sp.n. Descrição da espécie baseada em doze exemplares medidos em micrômetro (Figura 36 e 37). Corpo inflado medindo 423 (326-502) de comprimento e 169 (121-230) de largura; Cefalotórax com 145 (120- 194) de comprimento, cabeça fusionada com o primeiro e o segundo segmentos torácicos. Antênula com seis segmentos e setas simples, fórmula setal: 0-2-3-2-2-4. Antena com três segmentos, primeiro segmento o menor; segundo o mais robusto, terceiro, uma fina, curva e longa garra. Peças bucais, mandíbula com dois segmentos, com segmento terminal com dentículos; palpo dentilhado posteriormente; maxílula ausente; segunda maxila com dois segmentos com cerdas nas pontas e um espinho mais robusto. Tórax pigmentado na sua porção central com três somitos

77 pedígeros, sendo o V e VI reduzidos e sem apêndices. Perna I, endopodito com dois segmentos, ambos lateralmente pectinados; primeiro segmento com uma única seta plumosa medial; segmento terminal com cinco setas terminais e dois grandes e grossos espinhos terminais; exopodito com três segmentos; primeiro segmento lateralmente pectinado e com um espinho grosso; segundo segmento pectinado lateralmente e com uma seta plumosa medial: segmento terminal com dois grandes e grossos espinhos e cinco setas terminais. Perna II: ambos ramos com três segmentos. Endopodito com a margem lateral serrilhado; primeiro segmento com uma seta medial; segundo segmento com duas setas mediais; segmento terminal com quatro setas e um espinho: exopodito com o primeiro segmento lateralmente pectinado e com um espinho; segundo segmento com uma seta medial; segmento terminal com seis setas e um espinho. Perna III, ambos os ramos com três segmentos e com pequenos espinhos laterais; endopodito com uma seta medial no primeiro segmento; segundo segmento com duas setas mediais e poucos espinhos; segmento terminal com quatro setas, um espinho longo e alguns pequenos espinhos; primeiro segmento do exopodito com um espinho lateral; segundo segmento com uma seta medial; segmento terminal com seis setas e um espinho. Segmento genital subesférico com 36 (34- 37) de comprimento e 49 (40- 54) de largura. Abdômen com três segmentos, urópodo com duas setas longas 114(90- 121) de comprimento) e vários espinhos laterais e ventrais. Saco ovígero com única série de ovos contendo entre 8 a 10 ovos. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Localidades: lagos Araçá e Maracá no rio Solimões. Local de fixação: filamentos branquiais. Comentários: A presente espécie se assemelha a B. oranus no formato da sua antena preênsil com ausência de ornamentações e garra bem curvada, e à B. jaraquensis na quantidade de setas e espinhos das pernas. No entanto, as peças bucais são ligeiramente diferentes das demais espécies descritas, a pigmentação na região toráxica é escura, e as setas e espinhos são em maior quantidade nos ramos caudais do urópodo. O comprimento do corpo se aproxima de B. oranus e B. mamorensis Varella e Malta, 2001. Para o gênero Brasergasilus são descritas seis espécies: B. anodus e B. jaraquensis (Thatcher & Boeger 1983), B. oranus (Thatcher & Boeger 1984), B. guaporensis (Malta 1993d), B. mamorensis, coletado nas fossas nasais de Hydrolycus pectoralis (Guenther 1866) (Varella & Malta 2001) e B. bifurcatus (Santos et al. 2007), única espécie

78 encontrada fora da região amazônica e encontrada tanto nas fossas nasais quanto nas brânquias. Sugere-se Brasergasilus sp.n. como nova espécie encontrada nos filamentos branquiais. de P. nigricans.

A B

100µm

Figura 36: Brasergasilus sp. n. fotomicrografia em microscopia de luz: A - Corpo inteiro, vista ventral; B - Peças bucais.

20µm

Figura 37: Brasergasilus sp.n.: Pernas I a II à esquerda e perna III, segmento genital e urópodo à direita.

Classe Maxillopoda Dahl, 1956 Subclasse Branchiura Thorell, 1864 Ordem Arguloida Yamaguti, 1963 Família Argulidae Lech, 1819

Foram identificadas nos três hospedeiros quatro espécies de Branchiura: Argulus multicolor, Argulus chicomendesi, Dolops geayi e Dolops bidentata.

Gênero Argulus Muller, 1785 Argulus multicolor Stekhoven, 1937 Descrição baseada em uma fêmea adulta (Figura 38) e medida em mm: comprimento total 4,15. Carapaça de forma quase orbicular, ligeiramente mais comprida que larga, medindo 2,48 de comprimento 2,42 de largura e cobrindo parcialmente os toracópodes 1 e 2. Maxílulas modificadas em ventosas grandes, metassoma livre, de forma retangular e segmentação distinta. Áreas respiratórias extensas. Ausência de dentes na placa basal alargada das maxilas. Urossoma com 1,68 de comprimento 1,15 de largura. Toracópodes curtos, grossos, cilíndricos, muito afastados um dos outros devido ao tamanho do tórax. Toracópodes 4 bem menores do que demais. Carapaça é levemente amarelo-esverdeada, com uma pigmentação espalhada e listras pretas laterais de cada lado dos lobos da carapaça. Metassoma com listras negras paralelas separadas por uma região de cor amarela. Cefalossoma com um par de listras paralelas negras. Ovos visíveis através da pele. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Localidade: lago Baixio no rio Solimões. Local de fixação: cavidade bucal. Comentários: Neste trabalho as medidas registradas em A. multicolor estão um pouco menores do que as descritas para fêmeas em Lemos de Castro (1949). No entanto, as características morfológicas e de coloração estão de acordo com os apresentados por Stekhoven (1937), Lemos de Castro (1951) e Malta (1983). A. multicolor já foi descrito parasitando Pygocentrus nattereri (Malta 1983; Morais 2011) e Astronotus ocellatus (Agassiz 1831) (Atroch 2016). Prochilodus nigricans é registrado como novo hospedeiro.

Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000 Diagnose baseada em 4 indivíduos fêmeas (Figura 39) medidas em mm. Corpo, comprimento 3,8 (3,5-4,3). Carapaça, comprimento 2,28 (2,2-2,5) e largura 2,03 (1,77- 2,22). Carapaça cobre o primeiro e segundo segmentos da perna I. Superfície ventral da carapaça com espinhos. Lobos do abdômen arredondados, comprimento 731 (631-894) e largura 252 (193-327). Primeira maxila modificada em ventosa com 411 (403-425) de diâmetro. Segunda maxila com três dentes maxilares na base. Dois pares de dentes pós- maxilares entre as maxilas, na altura dos dentes maxilares. Área ventral da carapaça incluindo os segmentos das pernas apresentam espinhos finos. Hospedeiros: Prochilodus nigricans, C. erythrurus e M. duriventre Localidade: lagos: Maracá, Baixio no rio Solimões; lago Catalão nos rios Solimões e Negro. Local encontrado: Prochilodus nigricans e C. erythrurus: fossas nasais; M. duriventre: superfície do corpo;

Comentários: Argulus chicomendesi foi descrita pela primeira vez por Malta e Varella (2000) parasitando a superfície corporal de diversos peixes coletados no lago Janauacá –

AM e o hospedeiro tipo foi Colossoma macropomum (Cuvier, 1818). Os hospedeiros dos parátipos foram: Prochilodus nigricans; Pseudoplatystoma tigrinum Valenciennes, 1848; Hipophtalmus edentatus Spix, 1829; Schizodon fasciatus Agassiz, 1829 e Brycon erythropterum Cope, 1872 no rio Negro próximo à Manaus. Posteriormente A. chicomendesi foi coletado parasitando Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) em seis lagos do rio Solimões na Amazônia Central (Morais 2011). Além da superfície do corpo, A. chicomendesi já foi encontrado nas fossas nasais de Acestrorhynchus falcirostris (Cuvier, 1819) (Dumbo 2014) e Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000 (Morey 2017) semelhante ao local encontrado em P. nigricans e C. erythrurus no presente trabalho. As fossas nasais não são locais de fixação de A. chicomendesi e provavelmente foram encontrados nesse local acidentalmente por serem indivíduos jovens (Malta, com. Pessoal) Na mesma região da Amazônia, A. chicomendesi foi coletado em A. falcirostris, S. altispinis Potamorhina latior Spix & Agassiz, 1829 e P. pristigaster Steindachner, 1876 (Dumbo 2014; Morey 2017; Vital 2018). Neste trabalho M. duriventri e C. erythrurus são novos hospedeiros para A. chicomendesi e para P. nigricans uma nova localidade de ocorrência.

A C

100µm

Figura 39: Jovem de Argulus chicomendesi; fotomicrografia em microscópio de luz: A – espécime inteiro, vista ventral; B - abdômen, seta indicando espinhos na superfície ventral; C - primeira maxila, em forma de ventosa e pequenos espinhos na região frontal da carapaça (seta).

Gênero Dolops Audouin, 1837 Dolops geayi (Bouvier, 1897) Descrição baseada em duas fêmeas jovens (Figura 40) coletadas e medidas em mm: comprimento total variando entre 5,0 (4,8-5,2). Carapaça oval sendo mais comprida que larga com lobos redondos alcançando a base do urossoma e recobrindo o 2°, 3° e 4° somitos torácicos. Carapaça medindo 2,8 (2,7-2,8) de comprimento por 2,3 (2,2-2,3) de largura. Urossoma medindo 2,3 (2-2,4) de comprimento e 1,1 (0,7-1,6) de largura com aproximadamente 60% do tamanho da carapaça, com lobos lanceolados e acuminados. Superfície da carapaça desprovida de espinhos. Coloração dorsal levemente amarelada com pigmentos escuros em formato de estrelas irregulares dispostos aleatoriamente sobre a superfície da carapaça. Hospedeiro: Prochilodus nigricans. Local de infestação: brânquias Localidade: lago Catalão nos rios Solimões e Negro. Comentários: Dolops geayi foi descrita por Bouvier, 1897 de exemplares coletados nadando livre em uma laguna que separa o rio Apuré do Aruaca, na bacia do rio Orinoco na Venezuela (Bouvier 1899). Posteriormente 241 indivíduos foram coletados parasitando a cavidade branquial de Megalodoras sp., Crenicichla sp., Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) e A. ocellatus no lago Janauacá, margem direita do rio Solimões no estado do Amazonas, Brasil e foi a segunda espécie mais abundante (Malta 1982). Cada espécie de Branchiura tem uma área preferencial de fixação, podendo ser a cavidade branquial, bucal, superfície do corpo e base das nadadeiras de seus hospedeiros. Na cavidade branquial podem ser encontrados nas paredes do opérculo e na parede posterior ao último arco branquial, mas nunca sobre o filamento branquial, exceto acidentalmente, principalmente as formas jovens (Malta e Varella 2009). Foram coletadas duas fêmeas jovens de D. geayi, dos filamentos branquiais de P. nattereri capturados em lagos de várzea do rio Solimões, (Morais 2011). Também dois exemplares jovens, de D. geayi foram coletados dos filamentos brânquias de A. falcirostris capturados em lagos de várzea do rio Solimões (Dumbo 2014).

Neste trabalho também foram coletadas duas fêmeas jovens de D. geayi em P. nigricans. Por serem somente exemplares jovens de D. geayi, em cada um dos hospedeiros e parasitavam os filamentos branquiais e não a cavidade branquial, possivelmente P. nigricans, P. nattereri e A. falcirostris sejam hospedeiros paratênicos ou acidentais de D. geayi. Esse é o primeiro registro de D. geayi parasitando P. nigricans.

500µm

Figura 40: Fotomicrografia em microscopia de luz de Dolops geayi, vista ventral.

Dolops bidentata (Bouvier, 1899) Diagnose baseada em um espécime (Figura 41) medido em mm: comprimento total 3,38. Carapaça em formato oval com comprimento de 2,8 e largura 2,7. Presença de espinhos na região frontal da superfície ventral e lateralmente na carapaça. Olhos na superfície dorsal, anterior a depressões ântero-laterais. Lobos laterais de carapaça afinando ligeiramente terminando arredondado; Superfície dorsal da carapaça com coloração de fundo amarelo clara, com pigmentos de forma estrelada e marrom violáceo; esta pigmentação ocorre também superfície ventral da carapaça, mas é rara sobre as patas. Abdome sub-oval 0,87 de comprimento compreendendo, lobos abdominais curtos, pontiagudo terminalmente, com 0,4 de largura. Hospedeiro: Prochilodus nigricans.

Localidade: lago Catalão nos rios Solimões e Negro. Local de fixação: brânquias Comentários: neste trabalho a morfometria e a morfologia dos espécimes analisados de D. bidentata estão de acordo com as descrições de Bouvier (1899) e Malta (1981). Silva-Souza et al. (2011) expandiram a descrição de D. bidentada e as características que foram incluídas também foram observadas no exemplar encontrado. O primeiro registro de D. bidentata foi na Guiana Francesa por Bouvier (1899). O segundo em peixes do lago, Janauacá, rio Solimões, parasitando: Schizodon fasciatus Agassiz, 1829, P. nigricans, Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831), Rhytiodus microlepis Kner, 1858, Piaractus brachypomus (Cuvier, 1818) e P. nattereri (Malta 1982). O terceiro em P. nattereri capturados na baia Coqueiro, distrito de Pirizal, Poconé no estado do Mato Grosso (Silva-Souza et al. 2011) e o quarto em Serrasalmus spilopleura Kner, 1858 coletados no rio Riachuelo, Corrientes, Argentina (Chemes e Takemoto 2011). Este é o quinto registro de D. bidentata e o lago Catalão é um novo local de ocorrência.

A B

500µm

Figura 41: Dolops bidentata; fotomicrografia em microscopia de luz: A - vista dorsal corpo inteiro. B - Espinhos na região ventral frontal da carapaça. C - Abdômen.

Aspectos ecológicos dos metazoários parasitos. Foram coletados e analisados um total de 215 hospedeiros. Destes, 50 eram indivíduos de Chalceus erythrurus com comprimento padrão de 17,6 (10- 21,5) cm e peso de 98,2 (60-197) g., 93 de Mylossoma duriventre, comprimento padrão de 12,58 (9-18,5) cm e peso de 67 (40-139) g., e 72 de Prochilodus nigricans com comprimento padrão de 21,6 (15-26) cm e peso de 233,7 (70- 416) g. Um total de 4.007 espécimes de parasitos foi coletado nos três hospedeiros. Os monogenéticos apresentaram maior riqueza de espécies parasitando as brânquias dos hospedeiros seguido pelos copépodes (Figura 42). A menor especificidade parasitária foi observada na espécie de Branchiura, Argulus chicomendesi, que parasitou os três hospedeiros, seguida pelo Copepode Ergasilus urupaensis que foi coletado em C. erythrurus e P. nigricans e os Nematodas, Procamallanus (S.) inopinatus, Brevimulticaecum sp. e Pseudoproleptus sp., em C. erythrurus e M. duriventre.

Figura 42: Riqueza de táxons parasitas observados nos três hospedeiros da ordem Characiformes: Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829, Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Chalceus erythrurus (Cope, 1870) capturados em lagos de várzea do rio Solimões na Amazônia.

Prochilodus nigricans estava parasitado por 1.184 metazoários ectoparasitos (100%): três espécies de Monogenoidea, quatro de Branchiura e cinco de Copepoda. Chalceus erythrurus estava parasitado por 847 metazoários parasitos: duas espécies de Monogenoidea, duas de Digenea, uma de Copepoda, uma de Branchiura e três de Nematoda. O número de ectoparasitos foi de 382 (45,15%) e o de endoparasitos 465 (54,84%) (Figura 43). Digenea foi o táxon majoritário para C. erythrurus com 385 indivíduos (45,5%). O órgão mais parasitado foi a bexiga natatória seguido das brânquias. Mylossoma duriventre estava parasitado por 1.976 metazoários parasitos: 12 espécies de Monogenoidea, uma de Digenea, quatro de Nematoda, uma de Copepoda e uma de Branchiura. O órgão mais parasitado foi as brânquias. O número de ectoparasitos encontrados em M. duriventre foi de 1.838 (93%) e o de endoparasitos 138 (7%) (Figura 43). Para M. duriventre Monogenoidea foi o táxon majoritário com 1.766 indivíduos (89,3%).

Figura 43: Número de endoparasitos e ectoparasitos de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 capturados em lagos de várzea do rio Solimões na Amazônia.

A abundância das espécies foi maior na cheia do que na seca (Figuras 44 e 45) e diferiu significativamente para ectoparasitos entre os períodos hidrológicos estudados para dois dos três hospedeiros analisados: Mylossoma duriventre (U= 55,5; p= 0,001) e P. nigricans (U= 36; p= 0,006). Para os endohelmintos a diferença foi significativa somente para a espécie C. erythrurus (U=26,5; p= 0,007) (Tabela 3)

Tabela 3 - Resultados do teste Mann-whitney não paramétrico comparando as abundâncias de parasitos de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 capturados em lagos de várzea do rio Solimões na Amazônia.

Chalceus Mylossoma Prochilodus

erythrurus duriventre nigricans U p U p U p Ectoparasitos 42 0,8 55,5 0,0001 36 0,006 Endoparasitos 26,5 0,007 12 0,48 NO -

NO= não tiveram parasitos para comparação

Figura 44: Número de endoparasitos e ectoparasitos encontrados em Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 capturados em lagos de várzea do rio Solimões na Amazônia no período da cheia.

Figura 45: Número de endoparasitos e ectoparasitos em Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 capturados em lagos de várzea do rio Solimões no período da seca.

Quando se utilizou o contexto dos hospedeiros com diferentes hábitos alimentares (C. erythrurus- onívoro e M. duriventre- herbívoro) para a realização da análise, comparou-se os valores de abundância dos helmintos encontrados e tiveram diferença significativa (U=65,5; p=0,04) A estrutura da comunidade parasitária para os três hospedeiros analisados de acordo com o status comunitário e o valor de importância de Bush (I) responderam da seguinte maneira: Prochilodus nigricans teve a maioria das espécies parasitas consideradas como satélites e duas espécies (Tereancistrum toksonum e T. curimba) consideradas secundárias. O valor de importância de Bush indicou quatro espécies dominantes, três codominantes, uma subordinada e quatro pioneiras. Chalceus erythrurus da mesma forma, a maioria das espécies parasitas consideradas como satélites e duas espécies (Monogenoidea gênero novo C e Monogenoidea gênero novo D) consideradas secundárias. O valor de importância de Bush indicou três espécies codominantes, cinco pioneiras e uma espécie subordinada (Procamallanus (S.) inopinattus). Mylossoma duriventre também apresentou o mesmo padrão no status, a maioria das espécies parasitas foram consideradas satélites, e duas secundárias (Gênero novo B sp. e Anacanthorus toledoensis). O valor de importância de Bush indicou oito espécies dominantes, oito codominantes, uma subordinada e duas pioneiras (Tabela 4).

Tabela 4. Espécies parasitas encontradas em Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 coletados em lagos de várzea da Amazônia Central. LI = Local de infecção/infestação; ED = Estágio de desenvolvimento; PP/PE = peixes parasitados/peixes examinados; P(%) = prevalência; I = Intensidade; IM = Intensidade média; AM = Abundância média; AV = Amplitude de variação; SC = Status comunitário; VIB = Valor de importância de Bush; Class.: Classificação do valor de Bush.

Metazoários parasitos Hospedeiro LI ED PP/PE P% I IM AM SC VIB Class MONOGENOIDEA Tereancistrum curimba Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 30/72 42 1-58 11 4,72 Secundária 43,8 Dominante Tereancistrum toksonum Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 22/72 31 1-190 22 6,68 Secundária 45,5 Dominante Apedicunlata discoidea Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 6/72 8 1-144 31 2,60 Satélite 4,8 Dominante Anacanthorus toledoensis Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 32/93 34 1-48 7 2,6 Secundária 13,19 Dominante Anacanthorus cladophallus Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 1/93 1 5 5 0,05 Satélite 0,008 Subordinada Anacanthorus sp.1 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 21/93 23 1-7 3 0,56 Satélite 1,84 Dominante Anacanthorus sp.2 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 2/93 2 1-11 6 0,13 Satélite 0,04 Codominante Anacanthorus sp.3 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 2/93 2 1-11 6 0,12 Satélite 0,04 Codominante Mymarothecium sp.1 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 20/93 21,5 1-31 6 1,22 Satélite 3,82 Dominante Mymarothecium sp.2 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 28/93 30 1-12 3 0,87 Satélite 3,83 Dominante Mymarothecium sp.3 Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 17/93 18 1-5 2 0,43 Satélite 1,15 Dominante Notozothecium robustum Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 12/93 13 1-55 6 0,81 Satélite 1,52 Dominante Notozothecium sp. Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 10/93 11 1-3 1 0,14 Satélite 0,22 Codominante Gênero novo A Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 7/93 8 1-2 1 0,1 Satélite 0,11 Codominante Gênero novo B Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 36/93 39 3-104 31 11,9 Secundária 67,55 Dominante Gênero novo C Chalceus erythrurus Brânquias Adulto 18/50 36 1-28 7,2 2,6 Secundária 0,20 Codominante Gênero novo D Chalceus erythrurus Brânquias Adulto 21/50 42 1-58 11 4,64 Secundária 0,42 Codominante

DIGENEA

Dadaytrema gracilys Mylossoma duriventre Intestino Adulto 1/93 1 31 31 0,33 Satélite 0,05 Codominante Megacoelium sp. Chalceus erythrurus Intestino Adulto 2/50 2 0-2 2 0,04 Satélite 0,00 Pioneira

Tylodelphys sp. Chalceus erythrurus Bexiga natatória Metacercária 8/50 18 4-215 42,5 7,66 Satélite 0,00 Pioneira NEMATODA Chalceus erythrurus 2/50 4 2-10 6 0,24 Pseudoproleptus sp. Mylossoma duriventre Intestino Larva 2/93 2 3-4 4 0,07 Satélite 0,00 Pioneira Procamallanus Chalceus erythrurus Intestino Adulto 6/50 12 1-5 2,3 0,28 0,007 Subordinada (Spirocamallanus)inopinatus Mylossoma duriventre Intestino Adulto 7/93 8 1 1 0,07 Satélite 0,08 Codominante Chalceus erythrurus Mesentério Larva 14/50 28 1-11 3,8 1,06 Brevimulticeacum sp. Mylossoma duriventre Cecos Larva 4/93 4 1 1 0,04 Satélite 0,00 Pioneira Icthiourys sp. Mylossoma duriventre Intestino Adulto 1/93 1 1 90 0,97 Satélite 0,15 Codominante

COPEPODA

Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 7/72 10 1-13 3,75 0,32 Satélite 0,7 Codominante Ergasilus urupaensis Chalceus erythrurus 7/50 14 1-7 2,4 0,34 0,01 Brasergasilus oranus Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 5/72 1 5 5 0,07 Satélite 0,02 Subordinada Brasergasilus sp.n. Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 9/72 13 1-36 14 1,71 Satélite 4,8 Dominante Rhinergasilus piranhus Prochilodus nigricans Narinas Adulto 4/72 6 1-12 3,3 0,21 Satélite 0,3 Codominante Miracetyma sp. Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 3/72 4 1-2 1 0,06 Satélite 0,1 Codominante Amplexibranchius bryconis Mylossoma duriventre Brânquias Adulto 12/93 13 1-5 5 0,62 Satélite 1,18 Dominante BRANCHIURA Argulus chicomendesi Chalceus erythrurus Fossas Nasais Jovem 1/50 2 0-3 3 0,06 0,00 Pioneira

Mylossoma duriventre Sup. do corpo Adulto 4/93 4 3-4 3 0,13 Satélite 0,08 Codominante Prochilodus nigricans Fossas Nasais Jovem 1/72 1 1 1 0,01 0,00 Pioneira Argulus multicolor Prochilodus nigricans Brânquias Adulto 1/72 1 1 1 0,01 Satélite 0,00 Pioneira Dolops bidentata Prochilodus nigricans Sup. do corpo Adulto 1/72 1 1 1 0,01 Satélite 0,00 Pioneira Dolops geayi Prochilodus nigricans Sup. do corpo Adulto 1/72 1 1 1 0,01 Satélite 0,00 Pioneira

Dentre os componentes das infracomunidades, o valor do índice de dominância nas espécies de Monogenoidea foi mais alto no período da cheia, em M. duriventre D= 89,7% e Prochilodus nigricans D=85%. Nas espécies de Digenea o maior índice de dominância em C. erythrurus foi na cheia D= 56%. Na seca os maiores valores de dominância foram iguais para as espécies de Monogenoidea nos três hospedeiros (Tabela 5).

Tabela 05- Dominância (DA%) dos grupos de parasitos de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 em lagos de várzea da Amazônia na cheia e seca. Chalceus erythrurus Mylossoma duriventre Prochilodus nigricans Cheia Seca Cheia Seca Cheia Seca Monogenoidea 37,7 64,3 89,7 85,7 85 83 Copepoda 1,2 5,6 2,9 3,1 14,8 2,1 Branchiura 0,4 0 0 8,7 0,18 6,4 Nematoda 0,6 6,3 5,2 1,2 0 0 Nematoda (larva) 3,9 23,8 0,5 1,2 0 0 Digenea 0,4 0 1,7 0 0 0 Metacercária 55,7 0 0 0 0 0

De acordo com o padrão de distribuição, os parasitos encontrados nos três hospedeiros apresentaram-se de forma agregada nos dois períodos avaliados, cheia e seca. As espécies de Monogenoidea de C. erythrurus tiveram o maior índice de dispersão na estação seca (ID= 81,2), as de P. nigricans na cheia (ID= 104,9) e as de M. duriventre, o maior índice foi das espécies de Nematoda adultos na cheia (ID= 85). O maior grau de agregação foi de adultos de Nematoda de C. erytrhurus (IG= 1,31) e de Digenea em M. duriventre (IG=1), ambos no período da cheia (Tabela 6).

Tabela 6. Índice de dispersão (ID) e Índice de Green (IG) dos componentes das infracomunidades de parasitos de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 em lagos de várzea do rio Solimões. Chalceus erythrurus Mylossoma duriventre Prochilodus nigricans Metazoários Cheia Seca Cheia Seca Cheia Seca parasitos ID IG ID IG ID IG ID IG ID IG ID IG Monogenoidea 21,9 0,08 81,2 0,8 44,4 0,03 21,6 0,15 104,9 0,11 7,48 0,17 Copepoda 3,5 0,36 3,4 0,3 20,0 0,37 2,1 0,28 29,3 0,17 0,04 - Branchiura * * - - - - 3,1 0,16 * * * * Nematoda 4,9 1,31 2,9 0,2 85 0,89 * * - - - - Nematoda (larva) 5,8 0,18 6,3 0,1 2,9 0,23 * * - - - - Digenea * * - - 31 1 ------Metacercária 57,2 0,15 ------

* prevalência menor que 10%; - não observado.

Na análise comparativa dos descritores ecológicos (Tabela 7) foi observado maior valor estimado, pelo índice de Shannon com dados de abundância numérica, em C. erythrurus no período de seca (H’ = 0,96) e também uma maior equitatividade (J = 0,69). A dominância estimada pelo índice de Berger-Parker (d) foi maior na cheia para M. duriventre, (d= 0,90). O maior valor de riqueza específica, estimado pelo índice de Margalef, ocorreu na cheia em C. erythrurus, (DMg= 0,93). Em todos os hospedeiros houve elevada concentração para dominância (Simpson C>0,25), exceto na cheia em M. duriventre que foi de C= 0,19 (Tabela 7).

Tabela 7 - Dados sobre a estrutura da comunidade componente de parasitos de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 em lagos de várzea da Amazônia na cheia e seca.

Chalceus Mylossoma Prochilodus erythrurus duriventre nigricans

cheia seca cheia seca cheia seca

Riqueza de espécies (S) 8 5 18 15 10 6 Número de indivíduos 687 160 1.815 161 1.140 44 Índice de Shannon (H') 0,95 0,96 0,45 0,56 0,43 0,62

Dominância de Simpson (C) 0,55 0,52 0,19 0,26 0,26 0,30 Índice de Margalef (DMg) 0,93 0,59 0,53 0,79 0,28 0,78 Índice de Berger-Parker (d) 0,56 0,64 0,90 0,86 0,85 0,83 Equitatividade (J) 0,49 0,69 0,28 0,35 0,39 0,45

Quanto aos parâmetros biométricos, a relação peso-comprimento ajustada a partir dos dados dos indivíduos coletados apresentou as seguintes equações: I) Chalceus erythrurus: W=57,78xL^0,1815 II) Mylossoma duriventre: W=38,802xL^0,1736 III) Prochilodus nigricans: W=102,6xL^0,3

A partir dessas equações foi calculado o “Fator de Condição” (kn). Observou-se que os parâmetros calculados tiveram pouca variação entre os indivíduos parasitados e não parasitados (Tabela 08).

Tabela 8 – Média do comprimento e peso, e “Fator de Condição” (kn), entre indivíduos parasitados e não parasitados em Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 em lagos de várzea da Amazônia na cheia e seca. Parâmetro Chalceus erythrurus Mylossoma duriventre Prochilodus nigricans rs p-valor rs p-valor rs p-valor

Comprimento 0,03 0,90 -0,09 0,74 -0,53 0,14 padrão(cm) Fator de -0,02 0,33 -0,31 0,25 -0,13 0,75 condição (Kn) PA: parasitados; NPA: não parasitados

Foram observadas correlações positivas entre o comprimento padrão e abundância de parasitos, e o fator de condição para as espécies C. erythrurus e P. nigricans no período de cheia, no entanto não significativas. Para M. duriventre a correlação foi significativa e negativa entre abundância de parasitos e o fator de condição (rs= - 0,46; p= 0,008). Na seca não houve resultados significativos (Tabelas 9 e 10).

Tabela 09: Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman (rs) e valor de significância (p) entre o fator de condição (Kn) e abundância de parasitos e o comprimento padrão de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 parasitados na estação cheia em lagos de várzea da Amazônia. Parâmetro Chalceus erythrurus Mylossoma duriventre Prochilodus nigricans rs p-valor rs p-valor rs p-valor

Comprimento 0,49 0,10 -0,09 0,62 0,14 0,50 padrão(cm) Fator de 0,31 0,32 -0,46 0,008 0,22 0,3 condição (Kn) IC = 95%.

Tabela 10: Valores do coeficiente de correlação por postos de Spearman (rs) e valor de significância (p) entre o fator de condição (Kn) e abundância de parasitas e o comprimento padrão nos hospedeiros de Chalceus erythrurus (Cope, 1870), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) e Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 na estação seca em lagos de várzea do rio Solimões. Parâmetro Chalceus erythrurus Mylossoma duriventre Prochilodus nigricans rs p-valor rs p-valor rs p-valor

Comprimento 0,03 0,90 -0,09 0,74 -0,53 0,14 padrão(cm) Fator de -0,02 0,33 -0,31 0,25 -0,13 0,75 condição (Kn) IC = 95%.

Discussão Os peixes compõem cerca de 32.000 espécies conhecidas das quais 5.160 encontram-se em água doce na América do Sul. O Brasil destaca-se pela riqueza e diversidade de sua fauna de peixes com 2.587 espécies somente em ambiente de água doce (Nelson 2006; Buckup et al. 2007; Reis et al. 2016). No entanto, quando se trata de estudos sobre a fauna de parasitos que os peixes podem hospedar, apesar do recente aumento das pesquisas, ainda há lacunas (Thatcher 2006; Andrade e Malta 2006; Takemoto et al. 2009; Vieira et al. 2010; Leão et al. 2017; Leite et al. 2018). Para cada animal de vida livre há pelo menos uma espécie de parasito (Poulin 1999) mas se está longe de conseguir uma boa estimativa do real número de parasitos existentes (Morand 2015). No presente estudo em três hospedeiros analisados, houve um total de 34 espécies de parasitos encontradas e destas, 11 foram novas espécies e 30 novos registros para os hospedeiros ou para a Amazônia central. Na mesma região de coleta, Dumbo (2014) encontrou 40 espécies de parasitos em Acestrorhynchus falcirostris, Atroch (2016) registrou em A. ocellatus 25 espécies e catorze em A. crassipinnis e Moreira (2017), catorze espécies em T. angulatus. Luque e Poulin (2007) e Luque et al. (2016) relataram que o Brasil é uma área endêmica da biodiversidade de parasitos na América do Sul, mas que pela discrepância das pesquisas no país, os estudos em ictioparasitologia não são prioritários, apesar dos esforços dos pesquisadores. A fauna de parasitos pode estar relacionada a vários fatores como dieta, habitat, localização geográfica, categoria trófica e filogenia (Dogiel 1961; Luque e Poulin 2008; Pavanelli et al. 2013). As espécies parasitas têm um papel importante no ecossistema, pois podem regular a abundancia relativa ou a densidade da população de hospedeiros do mesmo modo que um predador de topo de cadeia, alterar comportamento, estabilizar as cadeias tróficas e estrutura das comunidades animais (Poulin 1999; Poulin e Morand 2004). Neste trabalho foi estudada a fauna de três hospedeiros de hábitos alimentares diferentes pertencentes à ordem Characiformes. Foram observados cinco grupos de parasitos e do total de espécies identificadas, apenas cinco foram registradas em mais de um hospedeiro: três espécies de Nematoda - Brevimulticaecum sp, Procamalanus (S) inopinattus e Pseudoproleptus sp; uma de Branchiura - Argulus chicomendesi e uma de Copepoda - Ergasilus urupaensis.

Os parasitos podem ser generalistas, ocorrendo em vários hospedeiros ou especialistas, encontrando-os em apenas um ou poucos hospedeiros de espécies próximas (Poulin 1997). As espécies de Monogenoidea são as que apresentam a maior especificidade parasitária (Whittington 1998). Elas parasitam geralmente peixes do mesmo gênero ou da mesma família (Thatcher 2006; Takemoto et al. 2013). Esta alta especificidade pode ser observada por exemplo, em Leporinus macrocephalus Garavello & Britski, 1988, de ambientes de piscicultura no Acre (Martins 2017), em Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu e Santos, 2000 de lagos de várzea da Amazônia (Morey 2017) e em Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 do rio Batalha no estado de São Paulo (Negrelli et al. 2018). No presente trabalho, as espécies de Monogenoidea também apresentaram alta especificidade parasitária e foram as que apresentaram a maior abundância relativa e dominância nos três hospedeiros analisados. As associações entre ordens e famílias de hospedeiros e os gêneros das espécies de Monogenoidea são pouco conhecidas especialmente os de Dactylogyridae (Thatcher 2006). Para os peixes da família Serrasalmidae sabe-se que há alta riqueza parasitária por hospedeiro que são parasitados por muitas espécies de Monogenoidea e tendem a compartilhar seus parasitos com espécies do mesmo gênero ou próximas (Thatcher 2006; Braga et al. 2014). Neste trabalho também foi observado este fato com as espécies de Monogenoidea de M. duriventre, uma alta riqueza parasitária com 19 espécies parasitas e dentre elas, 12 eram de Monogenoidea. As espécies de Monogenoidea Tereancistrum curimba, T. toksonum e Apedunculata discoidea foram citadas em P. lineattus (Cuglianna et al. 2009; Lizama et al. 2004; Leite et al. 2018), em P. argenteus (Monteiro e Brasil-Sato 2014) e P. nigricans (Hidalgo Piña et al. 2017). Essas espécies também foram encontradas no presente trabalho, confirmando a alta especificidade das espécies de Monogenoidea, para hospedeiros do mesmo gênero. Para as espécies de peixes do gênero Chalceus Cuvier, 1818, apenas o Monogenoidea Jainus jainus Mizelle, Kritsky & Crane, 1968 era conhecida parasitando C. macrolepidotus Mizelle, Kritsky & Crane, 1968. Neste trabalho são apresentadas as primeiras espécies parasitas de C. erythrurus, duas novas espécies de dois novos gêneros de Monogenoidea: Gênero novo C sp. n. e Gênero novo D sp. n. ambos coletadas dos filamentos branquiais C. erythrurus. As espécies parasitas com ciclos de vida heteroxeno dependem do encontro com o hospedeiro intermediário e do consumo deste pelos hospedeiros definitivos para

99 completar seu ciclo (Poulin 1995; Machado et al. 1996; Knoff et al. 2013). Os trematódeos em particular, são grandes manipuladores do comportamento de peixes para completar seu ciclo de vida (Lima 2014). Os alimentos consumidos pelos hospedeiros podem indicar que tipo de parasito pode ser encontrado, pois muitos são transmitidos troficamente e, portanto, a diversidade de parasitos está relacionada entre outros fatores à dieta do hospedeiro (Takemoto e Lizama 2010; Lima et al. 2016; Hoshino et al. 2016; Pantoja et al. 2016). Outro grupo de parasito que foi encontrado apenas em um hospedeiro foi o Digenea Dadaytrema gracilis. A presença desses parasitos está mais relacionada a ingestão de hospedeiros intermediários infectados, do que a especificidade parasitária (Lagrue et al. 2011). Mylossoma duriventre é um peixe herbívoro e a presença de uma espécie de digenético, não deve ter sido acidental pois 31 indivíduos de D. gracilis foram coletados. Esta baixa prevalência deve estar relacionada a distribuição agregada da espécie, mas difícil afirmar pela escassez de estudos. Chalceus erythrurus é um peixe onívoro e ingere uma gama de alimentos e potenciais hospedeiros intermediários e isso determina maior riqueza e abundância de espécies de endoparasitos (Marcogliese 2003). Como é um peixe que fica em uma posição intermediária da cadeia alimentar, pode ser hospedeiro intermediário ou definitivo de várias espécies (Moravec 1998; Lizama et al. 2008). Neste trabalho C. erythrurus estava parasitado por duas espécies de Digenea: Megacoelium sp. no intestino e metacercárias de Tylodelphys sp. na bexiga natatória. E três de Nematodas: larvas de Pseudoproleptus sp. e Brevimulticeacum sp. e adultos de P. (S.) inopinattus. Mylossoma duriventre alimenta-se de frutos, folhas, mas ocasionalmente ingere pequenos invertebrados (Abelha 2001; Soares et al. 2008). A ingestão de potenciais hospedeiros intermediários determina a presença de espécies de Nematoda (Pavanelli et al. 2013). Larvas de Eustrongylides sp. foram encontradas em M. duriventre coletados no lago Coari, rio Solimões no estado do Amazonas (Silva e Tavares-Dias 2012). No presente trabalho ocorreram quatro espécies de Nematoda: larvas de Pseudoproleptus sp., adultos de P. (S.) inopinatus e larvas de Brevimulticeacum sp. em M. duriventre e C. erythrurus além de adultos de Icthiourys sp. em M. duriventre. A presença de parasitos em diferentes estágios de desenvolvimento também foi observada em várias espécies de peixes, Vicentin (2011), Anjos (2012), Morais (2011), Dumbo (2014), Hoshino et al. (2016), Morey (2017). Neste trabalho a presença de

100 espécies de Nematoda e de Digenea nas fases larvais e adultos indicaram que M. duriventre e C. erythrurus são hospedeiros intermediários e definitivos. Os parasitos com ciclo de vida direto são frequentemente encontrados, em grande número, em ambientes lênticos. Este ambiente é favorável à transmissão e proliferação das espécies parasitas (Flores-Crespo e Flores 2003; Takemoto et al. 2013). Neste trabalho os dados corrobaram aos dos autores citados, 27 espécies monoxenas parasitavam P. nigricans, M. duriventre e C. erythrurus, de ambientes lênticos, indicando uma alta riqueza deste grupo de parasitos. As espécies de Copepoda ocorrem em diversos ambientes desde áreas glaciais a regiões mais quentes com cerca de 330 espécies parasitos de peixes e moluscos (Boxshall e Defaye 2008) e cerca de 186 espécies para o Brasil (Luke et al. 2013). Neste trabalho ocorreram seis espécies de Copepoda, cinco parasitavam P. nigricans: Brasergasilus sp., B. oranus, R. piranhus, Miracetyma sp., e E. urupaensis. Uma parasitava C. erythrurus, E. urupaensis e uma M. duriventre, A. bryconis. As espécies de Branchiura são ectoparasitas de peixes, ocasionalmente de anfíbios e répteis. Elas parasitam a superfície do corpo, base das nadadeiras e as cavidades bucal e branquial, (Malta e Varella 2000; Poly 2008). A especificidade parasitária dos branquiuros varia de acordo com a espécie (Malta 1983). Argulus chicomendesi tem baixa especificidade e foi citado em Colossoma macropomum, Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840), Prochilodus nigricans (Malta e Varella 2000), Serrasalmus rhombeus (Linnaeus 1776) (Acácio et al. 2012). Neste trabalho ocorreram quatro espécies de Branchiura. Argulus chicomendesi, A. multicolor, D. geayi e D. bidentata todas parasitavam P. nigricans. Argulus chicomendesi parasitava as três espécies de peixes P. nigricans, M. duriventre e C. erythrurus. Somente um indivíduo de cada espécie foi encontrado em cada peixe exceto A. chicomendesi que quatro indivíduos parasitavam M. duriventre. Os índices parasitológicos muito baixos para qualquer avaliação a não ser a ocorrência. As características de cada ambiente, como as flutuações do ciclo hidrológico, afetam diretamente a dinâmica populacional dos peixes refletindo na estrutura e composição das populações de seus parasitos (Pavanelli et al. 2002). A fauna parasitária, em populações de hospedeiros de uma mesma espécie em diferentes regiões e períodos podem sofrer diferenças na riqueza e na composição. Isto acontece devido à diferença na exposição à diversidade de espécies parasitas no tempo e espaço (Luque et al. 2004).

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As análises do presente estudo não foram separadas por lagos pois tanto Vital (2018) que verificou a parasitofauna de três espécies de Potamorhina quanto Porto (2018) que teve como um de seus objetivos conhecer as espécies de parasitos de Pterygoplichthys pardalis (Castelnau, 1855), coletaram seus hospedeiros nos mesmos pontos que o presente trabalho e observaram similaridade entre os diferentes pontos para os dados de riqueza, abundância e diversidade. A presença de muitas espécies satélites pode indicar especificidade parasitária, hábito de forrageio do hospedeiro, ausência de dominância de uma espécie, competição ou degradação do ambiente sugerindo que a comunidade componente não está em equilíbrio (Bush e Holmes 1986; Cao et al. 1998; Lizama et al. 2008). Em um trabalho com a parasitofauna de peixes da planície de inundação do rio Paraná (Lizama et al. 2008), outro com A. falcirostris em lagos de várzea do rio Solimões, mesma área estudada deste trabalho (Dumbo 2014) e com P. lineatus do rio Batalha, no estado de São Paulo (Leite et al. 2018) não foram encontradas espécies centrais, mas uma alta riqueza de espécies. Neste trabalho os dados foram semelhantes e não foi encontrada espécie central, mas alta riqueza de espécies. As espécies parasitas apresentaram baixa prevalência, com maioria de espécies satélites e baixa abundância média. A baixa prevalência também pode estar associada a distribuição agregada dos parasitos (Poulin 2007). Quando a prevalência aumenta os parasitos passam a distribuir- se mais uniformemente explorando a população disponível de hospedeiros (Zuben 1997). O padrão de distribuição agregado das espécies parasitas é típico e muitos trabalhos mostram esse padrão (Rhode et al. 1995; Zuben 1997; Guidelli et al. 2006; Martins 2017; Vital 2018). Os parasitos tendem a distribuírem-se de maneira agregada e geralmente, muitos hospedeiros podem carregar poucos parasitos e poucos hospedeiros terem muitos parasitos (Poulin 1993; Amarante et al. 2015). Neste trabalho o padrão de distribuição agregada ocorreu nos três hospedeiros estudados. Neste trabalho os descritores ecológicos de riqueza de espécies, diversidade, riqueza específica, dominância e equitatividade das espécies parasitas foram analisados e divididos em cheia e seca e de acordo com o hospedeiro. A riqueza de espécies teve uma pequena diferença entre os períodos, mas a abundância relativa foi diferente, tendo os maiores valores durante a cheia. Para os valores de endohelmintos, os quais foram mais abundantes na cheia do que na seca, os dados corroboram aos encontrados por Moreira (2017) que analisou indivíduos de

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Triportheus angulatus (Spix e Agassiz 1829) do lago Catalão, Morey (2017) em que verificou a parasitofauna de três espécies de peixes carnívoros: Serrasalmus altispinis, Rhaphiodon vulpinus Spix & Agassiz, 1829 e Acestrorhynchus falcatus (Bloch, 1794) de lagos de várzea da Amazônia, Neves et al. (2013) que observou a influência de sazonalidade na parasitofauna de Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831). De maneira geral as espécies ectoparasitas têm maior facilidade de encontrar seus hospedeiros na estação de seca pois nesta estação há pouca água e os peixes concentram-se em pequenas áreas (Pavanelli et al. 2008; Vital et al 2011; Morais 2011). Os peixes formando aglomerados ou em cardumes facilitam o parasito a encontrar seu hospedeiro e parceiros sexuais (Mikheev 2011; Azevedo et al. 2011). Em três espécies de peixes detritívoros, do gênero Potamorhina, de lagos de várzea da Amazônia não houve diferenças entre as abundâncias de endo e ectoparasitos nas estações cheia e seca (Vital 2018). O aumento das infrapopulações de espécies parasitos com ciclo de vida direto, pode estar relacionado ao comprometimento das respostas imunes do hospedeiro (Mackenzie et al. 1995). Neste trabalho a alta abundância de ectoparasitos na cheia, diferiu significativamente através do teste de Mann-whitney dos dados da estação seca e contradizem os resultados de vários estudos. Apesar de trabalhos que relatam a influência da sazonalidade tenderem a maior abundância de ectoparasitos para a estação seca, é difícil criar um modelo em ambiente natural onde muitos outros fatores podem contribuir para maior ou menor presença dos parasitos. A diversidade descreve a composição de uma comunidade em termos de número de espécies presentes e algum fator que pese a igualdade relativa da distribuição de cada espécie (Bush et al. 1997). No ambiente natural, algumas espécies são comuns, algumas são muito abundantes, outras moderadamente comuns e a maioria são raras. A diversidade biológica leva em conta a riqueza de espécies e a uniformidade (equitabilidade) no qual, uma comunidade em que todas as espécies têm aproximadamente o mesmo número de indivíduos pode ser considerada uniforme, enquanto uma grande variação na abundância relativa das espécies resulta em uma baixa uniformidade. Em ecossistemas naturais, estes índices variam entre 1,5 e 3,5, raramente ultrapassando 4,5 (Magurran 1988). As comunidades com alta riqueza de espécies, uniformidade ou ambas são consideradas geralmente mais diversas (Pielou 1975). Neste trabalho os valores obtidos no índice de Shannon foram abaixo de 1,5 indicando baixa diversidade na comunidade de parasitos nos três hospedeiros

103 analisados, tanto na cheia quanto na seca. Quando comparados, os valores apresentados na seca foram maiores que os da cheia e o hospedeiro com maior índice foi C. erythrurus. O índice de equitabilidade, expresso através do índice de Pielou é o segundo componente da biodiversidade e refere-se à forma como a riqueza está distribuída dentro da comunidade. Este índice varia de 0 a 1, onde 1 representa a máxima diversidade, e as espécies são consideradas igualmente abundantes (Maurer e Mcgill 2011). Neste trabalho, os valores de equitatividade entre os períodos analisados, foram baixos indicando maior presença de determinadas espécies entre os hospedeiros analisados. O índice de Berger-Parker estima a dominância de espécies dentro de uma comunidade, variando igualmente de 0 a 1 (Maurer e Mcgill 2011). Uma comunidade de espécies com maior diversidade terá uma menor dominância. Neste trabalho as espécies parasitas de C. erythrurus, M. duriventre e P. nigricans estiveram mais próximos de 1, indicando que houve dominância de alguma espécie na comunidade parasitária. Não houve grandes variações entre as estações hidrológicas entre os hospedeiros analisados. A influência do comprimento do hospedeiro na composição das infracomunidades parasitárias é um fator importante, pois pode expressar a idade do peixe e reflete em mudanças de categorias tróficas ao longo do seu desenvolvimento (Luque et al. 2004; Abdallah et al. 2005). Com o aumento do tamanho do peixe há maior consumo de presas e da demanda energética, além de mais sítios de infecção (Poulin 1995; Machado 2000). Neste trabalho houve pequena variação entre os indivíduos parasitados e não parasitados para os três hospedeiros nos parâmetros comprimento, peso e fator de condição não sendo, portanto, um fator que influenciou a composição das infracomunidades parasitárias nos hospedeiros. A correlação do comprimento com a prevalência e abundância não segue um padrão e não deve ser generalizada, pois podem haver mudanças ontogenéticas no hospedeiro além da influência de fatores abióticos que podem alterar a presença de parasitos na comunidade (Poulin 2000; Luque et al. 2008; Amarante et al. 2016). O fator de condição (Kn) pode indicar o bem-estar das espécies de peixes, tanto sob sua condição nutricional quanto infecções parasitárias (Le Cren 1951; Rego et al. 2008; Guidelli et al. 2011). Correlacionando o Kn dos hospedeiros com a abundância parasitária espera-se que quanto mais infectado menor será o kn, mas não

104 necessariamente essa premissa é verdadeira pois há outros fatores que podem influenciar no parasitismo (Graça et al. 2013). Neste trabalho com os três hospedeiros, não houve correlação significativa em C. erythrurus e P. nigricans entre o comprimento com a abundância. O fator de condição foi significante apenas em M. duriventre, mas com uma correlação negativa.

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5 Considerações finais - O presente trabalho registrou 34 espécies de parasitos para os três hospedeiros: Chalceus erythrurus, Mylossoma duriventre e Prochilodus nigricans - Foram identificadas 11 espécies novas, confirmando que ainda há muito o que se estudar em ictioparasitologia - O táxon parasitário com maior riqueza e especificidade foi Monogenoidea totalizando 17 espécies nos três hospedeiros. - A maioria dos parasitos foi encontrada nos hospedeiros coletados na cheia. - A comunidade parasitária foi considerada com baixa diversidade nos três hospedeiros. - O hospedeiro com hábito alimentar onívoro foi o que apresentou o maior índice de diversidade. - O comprimento do hospedeiro e o fator de condição não influenciaram na abundância dos parasitos.

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