2015 FICHA TÉCNICA

Organismo Internacional Regional de Nematodo dorado Sanidad Agropecuaria Globodera rostochiensis

(Wollenweber, 1923) (Skarbilovich, 1959)

Contenido 1. Identidad ...... 2

1.1. Nombre común ...... 2

1.2. Nombre técnico ...... 2 1.3. Sinónimos ...... 2 1.4. Nombre Científico ...... 2

1.5. Nombre común ...... 2 1.6. Clasificación taxonómica ...... 2 2. Importancia económica e impacto social ...... 3 3. Distribución geográfica (EPPO PQR, 2015)...... 4

4. Hospedantes...... 5 5. Aspectos biológicos ...... 5 5.1. Ciclo de vida ...... 5

5.2. Características morfológicas ...... 6

5.2.1. Quiste ...... 8 5.2.2. Juveniles ...... 9 5.2.3. Machos ...... 9

5.3. Síntomas ...... 10 5.4. Sobrevivencia y dispersión ...... 12 5.5. Muestreo ...... 12

5.6. Diagnostico e identificación ...... 13

5.6.1. Densidad de huevos por gr de suelo ...... 14 5.6.2. Técnicas bioquímicas y moleculares ...... 15 6. Medidas Fitosanitarias ...... 15

6.1. Protección ...... 16 6.2. Control biológico ...... 17 6.3. Control químico ...... 17

6.4. Medidas de control ...... 18

6.5. Vigilancia ...... 18 7. Bibliografía ...... 19

2015 Elaboró: Dr. Ignacio Cid del Prado

1. Identidad

1.1.Nombre común Nematodo dorado de la papa y nematodo blanco de la papa 1.2.Nombre técnico Globodera rostochiensis (Wollenweber, 1923) Skarbilovich, 1959

1.3.Sinónimos Heterodera rostochiensis Woollenweber, 1923 Heterodera schachtii solani Zimmermann, 1927 Heterodera solani Zimmermann, 1927 Heterodera pseudorsostochienesis Kirjanova, 1963 Globodera seudorsostochienesis (Kirjanova, 1963) Mulvey & Stone, 1976 Globodera arenaria Udalova& Nasonova, 2008

(Subbotin y Col. 2010)

1.4.Nombre Científico Stone, 1973 1.5.Nombre común Nematodo blanco del quiste de la papa (NBQP)

(Subbotin y Col. 2010)

1.6.Clasificación taxonómica Reino Phylum Nematoda Clase Secernentia Subclase Diplogasteria Orden Suborden Tylenchina

Superfamilia Familia Subfamilia Genero Globodera Especies G. rostochiensis; G. pallida (Subbotin y Col. 2010)

CODIGO EPPO: HETDRO

2. Importancia económica e impacto social El nematodo dorado de la papa (PCN Globodera spp.) Es considerado una plaga de importancia económica principalmente en las regiones templadas en todo el mundo. Por lo que varios países mantienen medidas cuarentenarias o regulatorias en contra de los países donde se encuentra presente, en estos países se aplican medidas como el no cultivar papa en los terrenos donde se produce la papa o sistemas y estrategias de maneo integrado del nematodo. Existen dos especies del nematodo formador de quiste de la papa: G. rostochiensis conocido como el nematodo dorado de la papa y G. pallida cuyas hembras son blancas o cremosas; ambas especies tienen como hospedante preferencial a la papa. A bajas densidades poblacionales las plantas y tubérculos que se producen son de tamaño pequeño, mientras que a densidades poblacionales altas el tamaño de los tubérculos se reduce severamente. Cuando en suelo se tiene de 8 a 64 huevos por gramo las pérdidas de la producción varían del 20 al 70%. El límite máximo de huevos /gr de suelo para G. rostochiensis y G. pallida es de 1.2 a 2.1. Los daños no son ocasionados únicamente densidad de población de las especies presentes, también influyen otros factores como el cultivar, el tipo de suelo, la humedad, y los factores ambientales y la susceptibilidad a la marchitez por Verticilium albo atrum y a la bacteria Pseudomonas solanacearum (Mai et al, 1980). En Bolivia y Perú se ha estimado que las perdidas van de 13 000 000 a 128 000000 millones de dólares. Las pérdidas de cultivo están relacionadas con el nivel de huevos /g de suelo, la continua siembra de papa en suelos infestados, la falta de rotación de cultivos, la susceptibilidad de las variedades, teniéndose pérdidas que van de un 9 a un 75% (Gonet & Gonet, 1982).

La falta de variedades comerciales resistentes a los nematodos del quiste de la papa y la variación constante de los patotipos del nematodos, se dificulta su control; en el caso de G. pallida, está mejor adaptada a temperaturas frías entre 10 a 18˚C, mientras que G. rostochiensis se desarrolla mejor a 15-25 ˚C (Franco y Evans, 1979). Las consecuencias en los países donde se encuentra Globodera spp. es la pérdida de la rentabilidad, restricciones y perdida de mercados, y restricciones cuarentenarias (Brodie at all. 1993).

3. Distribución geográfica (EPPO PQR, 2015). Se considera que el centro de origen del nematodo dorado de la papa (PCN Globodera spp.) son las montañas de los como Perú, Chile y Bolivia, donde se cultiva papa y es posible que a partir de este sitio haya sido dispersado a Europa y América. La primera vez que se detectó a G. rostochiensis fue en Rostock Alemania en 1881 por Kühn, posteriormente fue descrito por Wollenweber en 1923. En los Estados Unidos se detectó a G. rostochiensis en Long Island, Nueva York en 1983. De acuerdo con EPPO (2010), CABO 2000 Y Smith 1997, actualmente el nematodo dorado se encuentra distribuido ampliamente tiene en todo el mundo; en los siguientes países: África: Argelia, Kenia, Libia, Sierra Leona, Sudáfrica, Túnez América: Bolivia, Canadá (Alberta, British Columbia, Newfoundland, Quebec), Chile, Colombia, Ecuador, México, Panamá, Perú, Estados Unidos de América (Delaware, New York), Venezuela. Asía: , (Kerala, Tamil Nadu), Indonesia (Java), Irán, Israel, Japón (Hokkaido, Kyushu), Líbano, Malasia, Omán, Pakistán, Filipinas, Sri Lanka, Tayikistán. Europa: Albania, Armenia, Austria, Bélgica, Bosnia y Herzegovina, Bulgaria, Croacia, Chipre, República Checa, Dinamarca, Estonia, Islas Feroe, Finlandia, Francia, Alemania, Grecia (Kriti), Hungría, Islandia, Irlanda, Italia, Letonia, Lituania, Luxemburgo, Malta, Países Bajos, Noruega, Polonia, Portugal (Azores, Medeira), Rumania, Rusia, Serbia, Eslovaquia, Eslovenia, España, Suecia, Turquía, Ucrania, Reino Unido. Oceanía: , Nueva Zelanda.

4. Hospedantes El cultivo de papa es el hospedante principal; el jitomate y la berenjena son los otros únicos cultivos comerciales que son parasitados por el nematodo G. rostochiensis (PCN). Algunos hidridos de Solanum spp. y especies silvestres del género Solanum son hospedantes como. S. aviculare, S. gilo, S. indicum, S. marginatum, S. nigrum, S. quitoense, S. dulcamara, S. rostratum, S. triflorum, S. elaeagnifolium, S. xantii, S. integrifolium y S. sarachoides y cuatro especies del genero Lycopersicum y en Datura stramonium, se conocen y donde se ha comprobado que el nematodo se multiplica. (Mai and Lownsbery,1948, Mai, 1952 and EPPO, 2012, Evans y col. 1993). Cinco patotipos de G. rostochiensis (Ro1 –Ro5) y tres para G. pallida, son reconocidos internacionalmente y son incapaces de multiplicarse en algunos cultivares híbridos; el cultivar resistente con el gen H1, se deriva del S. tuberosum subsp. andigenum, resistente al patotipo Ro1.Entre los hospedantes de G. pallida se reportan a Solanum melongena, S. lycopersicum, varias especies de Solanum y Hyoscyamus niger.

5. Aspectos biológicos

5.1.Ciclo de vida Ambas especies de nematodos son endoparásitos sedentarios, con marcado dimorfismo sexual. Las hembras maduras son esféricas, mientras que los machos son vermiformes. Al alcanzar la madurez la cutícula de las hembras se obscurece por los taninos, formando lo que se conoce como quiste, el cual contiene más de 400 huevos, los cuales en presencia de exudados del hospedante, se induce la eclosión de los juveniles, que va del 60 al 80% o si no permanecen en estado de dormancia por periodos largo de tiempo; por que debe haber una sincronía entre el desarrollo del nematodo y la presencia del hospedante para que no sea interrumpido el ciclo de vida del nematodo.

La fase infectiva es el segundo estadio juvenil (J2), el cual al salir del huevo y encontrar al hospedante, penetra la raíz por la parte del área de crecimiento de la raíz. Se vuelve sedentario al pasar al tercer y cuarto estadio alimentándose del periciclo, de la corteza y de la endodermis de la raíz, al inyectar las secreciones de las glándulas esofágicas, estas provocan el crecimiento de las células formando el sincitio o célula transformada compuesta de varios

núcleos y un citoplasma denso y rico en corpúsculos celulares. Los machos en el cuarto estadio se convierten en forma alargada cilíndrica (vermiformes), mientras que las hembras incrementan su tamaño, rompen la superficie de la raíz y exponen sus cuerpos esféricos y su cabeza se mantiene dentro del tejido de la raíz, al principio son de color blanco y por la atracción a los machos, ocurre la reproducción sexual y es la fase de la producción de huevos, dentro de los cuales ocurre el desarrollo pos embrionario hasta formarse dentro del huevo los J2; cada quiste contiene de 200 a 500 huevos, en ausencia del hospedante se mantienen en dormancia y esta fase puede durar hasta 20 años. En presencia del hospedante ocurre la eclosión del J2 y el ciclo comienza de nuevo. La temperatura óptima para el desarrollo de los nematodos formadores de quiste de la papa es de 20-25°C para G. rostochiensis y de 15-20°C para G. pallida, el ciclo de vida a temperatura optima de 18°C, dura de 36 a 48 días. (Brodie et al., 1993, Robinson y col. 1987).

5.2.Características morfológicas Globodera rostochiensis se caracteriza porque las hembras inicialmente son de color blanco- amarillento (Fig. 7), posteriormente las hembras en proceso de enquistarse adquieren un color dorado, mientras que G. pallida mantiene un color cremoso. Los quistes tienen un fenestra circular, carecen de bulla, el número de líneas entre la vulva y ano es mayor en G. rostochiensis (17-20) mientras que en G. pallida van de (7-12) (Figs. 1 ,2 y 3), así como es mayor el radio de Granek (distancia del borde de la fenestra al ano, entre el diámetro de fenestra) 3.0-4.5 para G. rostochiensis vs.1.2.2.5 en G. pallida respectivamente, el ano es conspicuo sin fenestra, en forma de V sobre la superficie cuticular; la forma de los nódulos basales en los J2 son redondeados en G. rostochiensis vs. ligeramente proyectados anteriormente en G. pallida (Subbotin et al., 2010).

Fig. 1. Patrón fenestral del nematodo dorado de la papa Globodera rostochiensis. Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados. México

Fig. 2. Patrón fenestral de las especies nematodos quísticos de la papa Globodera rostochiensis y G. pallida. Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados,México.

5.2.1. Quiste Contienen los huevos y están formados por una cutícula endurecida formada por el cuerpo de la hembra. Son de forma globosa, miden excluyendo el cuello 445 ±50µm de largo por 382 ±61µm de ancho en promedio; la circumfenestra mide 18.8 ±2.2µm; el número de líneas cuticulares entre la vulva y el ano van de 17 a 24; el radio de Granek va de 3.0 a 4.5. Capa subcristalina ausente (Fig. 3 y 4).

Fig. 3. Radio Granek en G. rostochiensis y G. pallida. Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados. México

Fig.4. Quistes del nematodo dorado de la papa Globodera rostochiensis. Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados. México

5.2.2. Juveniles

El largo del cuerpo en promedio es de 468 µm, son vermiformes con anillos bien definidos. Campo lateral con cuatro incisuras, aerolacion ausente. Cabeza con 4 a 6 anillos. Esqueleto cefálico fuertemente esclerotizado. Estilete bien desarrollado 22±0.7 µm de largo, con prominentes nódulos redondeados. Cola 43.9±11.6 µm de largo en promedio, refugian hialina 27±1.8 µm de largo.

5.2.3. Machos Cuerpo vermiforme con anillos cuticulares prominentes. Esqueleto cefálico fuertemente esclerotizado. Estilete fuerte a igual que los nódulos basales. Campo lateral con cuatro

incisuras. Poro excretor posterior al hemizonidio. Bursa ausente. Espículas ligeramente arqueadas, con puntas redondeadas. Cola corta variable en longitud (Subbotin et al., 2010).

Fig. 5. Globodera pallida. A-D Segundo estadio juvenil. E-H. Macho. I-J. Hembra. I- Extremo anterior. Formas del cuerpo. (Subbotin et al., 2010).

5.3.Síntomas Las plantas de papa creciendo en un campo infestado por el nematodo dorado presentan un pobre crecimiento en manchones, los que incrementan de tamaño con forme se cultive continuamente la papa. Las plantas presentan también síntomas de clorosis, marchitez o deficiencia de minerales y muerte prematura (Fig. 6). Al examinar las raíces en la época de floración se pueden detectar pequeños cuerpos blancos, que corresponden a las hembras en proceso de madurez, se pueden también observar algunos quistes de color dorado o café dependiendo del tiempo de su formación. En los tubérculos también se pueden observar hembras blancas y quistes adheridos a la superficie del tubérculo (Brodie et al., 1993). Además estos tubérculos reducen su tamaño y numero. Es importante mencionar que los síntomas antes mencionados se manifiestan cuando existen altas densidades poblacionales del nematodo; sin embargo la ausencia de manchones o presencia de quistes en las raíces

indica que el nematodo puede estar presente, por lo que es necesario un muestreo sistemático de suelo.

Fig. 6. Los manchones en la parcela son indicadores del efecto del parasitismo de G. rostochiensis, lo mismo cuando la planta presenta clorosis y pobre crecimiento. Créditos: Ken Evans. Rothamsted, Inglaterra.

Fig. 7. Quistes de G. rostochiensis en proceso de madurez. Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados. México

5.4.Sobrevivencia y dispersión El entrar en dormancia los juveniles J2, dentro del quiste ayuda a su diseminación, local y a largas distancias de los quistes, por el movimiento del suelo, adherido a la semilla de papa, plantas de vivero, contenedores, herramientas, equipo y maquinaria agrícola; el principal medio de dispersión de estos nematodos ha sido por el movimiento de la semilla tubérculo de papa (Smith y col. 1997). La dormancia se rompe por varios factores y compuestos que provocan la eclosión de los juveniles, uno de ellos son los exudados de la raíz, la tasa de eclosión depende del tipo de exudado de la variedad del cultivar que se siembra, G. pallida tiene un porcentaje mayor a los exudados de papa en comparación con G. rostochiensis. Además de la dormancia el nematodo dorado de la papa puede entrar en diapausa donde se reduce significativamente la eclosión en tiempo de fotoperiodo corto, principalmente en otoño e invierno aunque estén presentes los factores de eclosión y los quistes estén en total obscuridad. Los juveniles dentro del quiste pueden sobrevivir en condiciones adversas (bajas temperaturas y desecación del suelo) y ausencia del hospedero y permanecer viables en el suelo por más de 20 años (Stone, 1973).

La diseminación del PCN de los Andes a Europa fue principalmente a través del tubérculo, ya sea suelo contaminado adherido o los quistes pegados a estos donde se convirtió en el segundo centro de distribución, donde los tubérculos semilla de cultivares mejorados distribuyeron en el mundo; localmente el continuo uso de variedades de papa susceptibles a los nematodos formadores de quiste, es la principal causa que se incremente la población, y se presenten los manchones de plantas enfermas.

5.5.Muestreo

El muestreo de manera general, se refiere a la toma de muestras cuyo análisis nos permite obtener información real de las poblaciones de nematodos presentes en el suelo y en asociación con tejidos y órganos vegetales. Para desarrollar un plan de muestreo de nematodos fitopatógenos es esencial establecer los alcances y objetivos del estudio en cuestión, los cuales servirán en la delimitación de la población, así como en la definición de la unidad elemental y de la unidad de muestreo. El muestreo puede tener varios objetivos,

puede ser cuantitativo, el cual determina la densidad de población de los quistes o ser cuarentenario, el cual requiere ser muy preciso y en donde deben tomarse el mayor número de submuestras en zigzag, para ser representativo y ser evaluado por personal experto, para asegurar consistencia y libre de errores. Un terreno de 1 ha si se toman 50 submuestras dando un total de 0.5 kg de suelo, con esta cantidad de muestra se puede detectar la presencia y nivel de población de quistes (Turner, 1993).

5.6.Diagnostico e identificación

Una de las formas para determinar la presencia del PCN, es tomar una muestra de suelo, compuesta de submuestras de 5 a 10 gr de suelo, a 20 cm de profundidad en el terreno, si es sistemático y en zigzag, nos dará la oportunidad de detectar la presencia de quistes, a mayor número de submuestras de suelo (60) nos dará más oportunidad de detección y cuantificación de la población, este muestreo es recomendable realizarlo cuando ha terminado el cultivo. La muestra de suelo se pone a secar y la extracción de los quistes es tomar en forma aleatoria 200 gr de suelo y por medio de la técnica de flotador de Fenwick obtener los quistes. En el caso de tomar muestras durante el crecimiento de las plantas, este muestreo es dirigido a las plantas que presentan pobre crecimiento y clorosis, sacarlas con cuidado, eliminar el suelo adherido y con ayuda de una lupa examinar las raíces, la presencia de hembras blancas o quistes adheridos a la raíz o en los tubérculos nos indica la infestación del PCN. Se puede distinguir la especie de PCN, si las hembras tienen un color cremoso se tratara de G. pallida, pero si las hembras son de color dorado entonces se tiene la presencia de G. rostochiensis. En el caso de colecta de quistes en ambas especies son de color café, por lo que es necesario realizar los montajes de las fenestras ( Fig. 1), y determinar el número de estrías entre la vulva y el ano, en G. rostochiensis de 17 a 20 mientras que en G. pallida, la media es de 12 (Fig. 2); y el radio de Granek es de 3.0 a 4.5 y de 2.1 a 2.5 respectivamente (Fig.3); el tamaño del estilete es menor en G. rostochiensis 21.8 ± 0.7 µm de largo vs. 23.4 ± 0.6 µm de largo en G. pallida y en esta especie los nódulos del estilete son proyectados anteriormente (Brodie et al., 1993) (Fig. 7).

Fig. 8. Tamaño del estilete y forma de nódulos de G. rostochiensis y G. pallida Créditos: Ignacio Cid del Prado V. Colegio de Postgraduados. México

La toma de muestras y su envío a los laboratorios de diagnóstico fitosanitario deberán seguir los procedimientos fitosanitarios de Sanidad Vegetal de cada país. Se recomienda es altamente recomendable que no pasen más de tres días después de tomar las muestras y la oficina de Sanidad Vegetal del gobierno podrá mandar las muestras para su verificación de la presencia del PCN, a los Nematologos expertos que considere pertinente.

5.6.1. Densidad de huevos por gr de suelo

Esta evaluación se obtiene al tomar una muestra compuesta de al menos 50 submuestras una vez terminada la cosecha de papa, secarla y en forma aleatoria tomar 200 gr, extraer los quistes por medio de la técnica de flotación de Fenwick, dejar secar la muestra y pescar 50 quistes y pasarlos a una pequeña caja de Petri, contar el resto total de quistes que se encuentren en la muestra. Se ponen los 50 quistes en una gota de agua sobre un porta objeto y con otro porta objetos apriete suavemente hasta romperlos, páselos a un tubo de ensayo con 35 ml de agua y mezcle con ayuda de un agitador, posteriormente agregue agua hasta los 50 ml, tome 1 ml y coloque en una pequeña

caja de Petri y cuente los huevos y los juveniles, repita al menos tres veces esta operación y saque un promedio, esta cantidad es el promedio de huevos por quiste, multiplique esta cantidad por el número total de quistes de la muestra de 200 gr y divida entre 200. Si en la muestra de 200 gr encuentra pocos quistes, utilice estos por separado para sacar la densidad de huevos de la población en el suelo. Si el resultado es de 1.2 a 2.1 huevos g−¹ en suelo es el límite tolerante para tener daño en el cultivo; si se cultiva papa por tres años continuos la densidad de huevos se incrementan para G. rostochiensis a ˃ de 400 huevos g−¹ y para G. pallida a ˃ de 200 huevos g−¹; esta densidad varía dependiendo de la variedad y el pH del suelo, teniendo más daño cuando este es de 4.5 a 6.5 (Greco y col. 1982).

5.6.2. Técnicas bioquímicas y moleculares

Para la caracterización de los nematodos formadores de quiste de la papa, se han utilizado varias técnicas bioquímicas: el PCR (reacción en cadena de la polimerasa, que identifica fragmentos precisos de Ácido desoxirribonucleico (DNA), ITS (región intergenica), RFLP (fragmentos largos polimórficos de restricción), con Primers específicos (iniciadores de cadena) y la secuencia de los genes ITS.rRNA, como los principales métodos para el diagnóstico molecular de las especies de Globodera. Otra de las técnicas muy sensibles es la focal isoeléctrica (IEF), la cual separa claramente a las dos especies por medio de la separación gradiente de pH de las proteínas (Fleming at al. 1998). Finalmente un estudio comparativo de técnicas fue hecha por Ibrahim et al. 2001, los que comparan la técnica de PCR, IEF y Elisa, para la detección e identificación de las dos especies de PCN.

Se han desarrollado primers específicos para identificar a las especies G. pallida, G. rostochiensis y G. tabacum (Bulman and Marshall, 1997 y Skantar y col. 2007) y un protocolo para la identificación de G. rostochiensis y G. pallida (Subbotin y col. 2010).

6. Medidas Fitosanitarias

Las tácticas de control de los nematdos quísticos en papa, se han enfocado a la integración de medidas de control que sean complementarias a la rotación de cultivos, control químico,

resistencia genética y al control biológico, esto implica la aplicación de medidas estrictas fitosanitarias para evitar la desimanación a otras áreas libres del nematodo dorado y tener en cuarentena las áreas infestadas y conocer que tanto está distribuido en las zonas de producción; evitar la exportación o importación de tubérculos provenientes de países donde está presente, con la finalidad de prevenir la entrada al país de tubérculos infestados. El uso de variedades resistentes por dos años, seguido por un cultivo no hospedante en el tercer año y en el cuarto año sembrar una variedad de papa susceptible (Brodie y Mai, 1989).

Cada país donde está presente PCN, debe aplicar normas fitosanitarias como normas cuarentenarias externas, normas para la protección de zonas libres del nematodo, normas para la comercialización y movimiento de tubérculos y normas para la producción vegetativa de plántulas de papa.

6.1.Protección La aplicación de rotación de cultivos y el uso de variedades resistentes es altamente recomendable, ya que el PCN tiene un rango de hospedantes pequeño, es por ello que muchos de los países usan esta práctica para reducir en forma importante la población, una rotación de 7 años ha dado excelentes resultados.

La resistencia genética ha sido posible en el cultivo de la papa, gracias al descubrimiento del gen de resistencia H1, de Solanum tuberosum ssp. andigena al PCN, esta resistencia prevé la reproducción de G. rostochiensis patotipos Ro1 y Ro4, pero susceptible a otros patotipos de G. rostochiensis y G. pallida. Genetistas han descubierto plantas de papa diploides y tetraploides las que son resistentes a G. pallida y a los patotipos virulentos de G. rostochiensis. Otro cultivar resistente es María Huanca, el cual es altamente resistente a los dos patotipos de G. pallida. Otro atributo que buscan los países productores de papa, es que los cultivares tengan tolerancia, las plantas tienen la capacidad de estar infectadas sin sufrir un verdadero daño, una desventaja de cultivar reiteradamente los cultivares tolerantes, es que poco a poco se va incrementando la población a niveles de causar daño (Brodie et al., 1993). Existen 135 cultivares totalmente resistentes a G. rostochiensis y 22 a G. pallida, los que

deben ser utilizados para evitar la multiplicación de los nematodos; la rotación de cultivares tolerantes y resistentes es de gran utilidad, en suelos con presencia de quistes, sin necesidad de usar nematicidas.

6.2.Control biológico Se ha demostrado que algunos hongos son efectivos en el control del nematodo dorado como son Pochonia clamydosporia, el cual parasita los huevos hasta en un 93%, otra especie es Verticilium lecani el cual infecta los huevos de G. pallida hasta en un 63% y finalmente Paecilomyces lilacinus, hongo que se ha investigado intensamente en el mundo parasitando los huevos de Meloidogyne spp.; hay algunos reportes parasitando los huevos de G. rostochiensis y G.pallida. (Khan, 1988, Davis, 2011, Kerry, 2011, Mauchline et.al., 2004).

6.3.Control químico Los nematicidas han ayudado cuando se aplica en rotaciones cortas, el éxito en la reducción de las poblaciones, depende de la efectividad del nematicida para la reducción de poblaciones y de la densidad de la población en el momento de la aplicación del nematicida. La combinación de tratamientos ayudan a bajar las poblaciones rápidamente, si se aplica un nematicida o se planta un cultivo trampa antes de la plantación de una variedad de papa resistente, esta combinación da un alto nivel de control (Marks y Brodie, 1998).

Se han utilizado dos tipos de nematicidas los fumigantes y los no-fumigantes. En el caso de los fumigantes se han utilizado para una reducción de la población rápida, en casos de una cuarentena reguladora (Brodie and Mai, 1989). Los nematicidas no-fumigantes se utilizan en el momento de la plantación, para dar protección al cultivo y tener una producción que de ganancias en presencia del nematodo, sin embargo hay contaminación del agua del subsuelo. En algunos países europeos como Holanda se utiliza el dicloropropeno y el metan sodio, como parte de un control integrado (Trudgill et all., 1987) y estos como son altamente fitotóxicos deben ser aplicados mucho antes de la plantación. Entre los nematicidas no-fumigantes que se han utilizado ampliamente están el albicarb y el oxamyl, los que se aplican sobre el suelo y se incorporan justo del momento de la plantación. El control de G. pallida con estos nematicidas ha sido muy pobre y no en el caso de G.

rostochiensis. El único nematicida no-fumigante registrado y autorizado para el cultivo de papa, para el control del PCN es el oxamyl (COFEPRIS).

Hay un varios factores que determinan la reducción de las poblaciones y virulencia del PCN: la alternancia de cultivares resistentes y susceptibles, la densidad inicial de la población, la tasa de multiplicación del nematodo, la efectividad del nematicida y el momento de su aplicación, el tipo de suelo y el área geográfica (Marks y Brodie, 1998).

6.4.Medidas de control

Las medias que se han utilizado y que han tenido éxito en el mundo para manejar las altas poblaciones del nematodos enquistador de la papa son: 1. Rotación de cultivos; 2. Uso de cultivares resistentes y tolerantes; 3.Uso de nematicidas; 4. Cultivos trampa; 5. Solarización del suelo y 6. Control integrado.

6.5.Vigilancia

Cada país cuenta con un Ministerio de Agricultura o Dirección General de Sanidad Vegetal, los que deben de contar con personal especializado en Nematologia, quienes deben de tener un programa de registro de cada área productora de papa en el país, tanto para consumo Nacional o para exportación; además contar con un protocolo para realizar programas anuales de muestreo de tipo cuantitativos o cuarentenarios al final de la producción en las zonas de producción de semillas o para comercio y en el caso de una detección de la presencia de quistes, contar con boletas general de ubicación y de seguimiento fitosanitario; aplicar inmediatamente las normas estrictas cuarentenarias y campañas de erradicación, que ayuden a la no movilidad, al tener casetas de registro de camiones de carga y evitar el movimiento de tubérculos infectados, suelo, o quistes que son los factores más importantes en la diseminación de los nematodos; la aplicación de las medidas cuarentenarias y de control en las parcelas infestadas y llevar un monitoreo del nivel de población de los quistes, es lo más recomendable, hasta detectar que la población se ha reducido a un nivel de dos huevos por gramo de suelo (Reid,1955).

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