8 Interacciones planta-animal

K.Greg Murray Sharon Kinsman Judith L. Bronstein Traducido por Luis Fernando Pacheco Acosta

El término “interacciones planta-animal" diseminados por animales (flores, nectarios, engloba una amplia gama de relaciones biológicas olores atrayentes, frutos con pulpa carnosa y importantes. Las relaciones planta-herbívoro (en semillas con cubierta engrosada) probablemente las cuales un animal se alimenta de la planta o evolucionaron para atraer consumidores de partes de ella) son ejemplos de explotación, recursos florales o de las semillas, al tiempo que porque una especie se beneficia de la interacción, evitar la digestión del polen o las semillas. mientras que la otra se perjudica. Las relaciones Hasta mediados de la década de 1970, los entre plantas y polinizadores, y entre plantas y sus ecólogos prestaron relativamente poca atención al dispersores de semillas (en las que los animales rol potencial de los mutualismos entre plantas y diseminan el polen o las semillas, generalmente animales en la estructuración de las comunidades para conseguir alimento), son ejemplos de biológicas. La competencia y la interacción mutualismos, porque son beneficiosas para ambas depredador-presa, eran los sujetos de partes. Otro tipo de mutualismo involucra plantas investigación más comunes. Las características de que proveen sitios para nidos y/o recompensas las plantas y animales que protagonizan los alimenticias a las hormigas, las que generalmente mutualismos de polinización y dispersión de protegen a la planta del ataque de herbívoros o de semillas habían sido descritas ya por botánicos plantas competidoras. Los mutualismos planta- (Knuth 1906, 1908, 1909, Ridley 1930, van der polinizador y planta-dispersor de semillas, Pijl 1969, Faegri y van der Pijl 1979), pero esos probablemente se originaron de casos de trabajos descriptivos no examinaban los explotación de las plantas por parte de los mutualismos planta-animal en el contexto de las animales (Thompson 1982, Crepet 1983, Tiffney comunidades. La oportunidad de trabajar en el 1986). Muchas de las estructuras características de Neotrópico, facilitada por la Organización para las plantas, cuyo polen y semillas son Estudios tropicales (OET), el Instituto

376 Smithsoniano de Investigación Tropical abejas y avispas (Proctor et al. 1996). Los (Smithsonian Tropical Research Institute, STRI) y colibríes y otras aves también polinizan al otras instituciones, atrajo la atención de ecólogos forrajear por néctar. Los mamíferos como y ecólogas de zonas templadas hacia los murciélagos, roedores, marsupiales y primates mutualismos de estas regiones, que son también visitan las flores, pero la polinización por componentes mucho más conspicuos de los mamíferos que no sean murciélagos es rara. ecosistemas tropicales, que de los templados Las flores polinizadas por animales son (Wheelwright 1988b). notoriamente diversas en cuanto a color, aromas, Las interacciones entre plantas y polinizadores composición y producción del néctar, fenología, han recibido más atención en Monteverde, que las forma, simetría y diseño floral. Se postula que las interacciones entre plantas y frugívoros, y las características florales reflejan coevolución entre interacciones planta-herbívoro permanecen las plantas y sus polinizadores (Faegri y van der relativamente poco estudiadas. Este desbalance Pijl 1979), debido a que las características de las probablemente refleja el interés de aquellas flores y de sus polinizadores coinciden de forma personas que trabajaron inicialmente en general. Por ejemplo, las flores cuyo polen es Monteverde y regresaron posteriormente con sus transportado en los picos y cabeza de colibríes estudiantes, más que diferencias en la importancia tienden a ser tubulares y rojas (coincidentemente de esas interacciones en Monteverde u otro sitio. con el pico y capacidad visual de los colibríes), Aparte de unos pocos estudios de herbivoría sobre mientras que las flores visitadas por mariposas especies particulares (e.g., Peck, " Agroecología nocturnas tienen frecuentemente pétalos blancos y de la Prosapia: salivazo y plagas de los potreros"), aromas dulzones que se sienten por la noche otros estudios básicos son todavía necesarios. (coincidiendo con los hábitos nocturnos y tipo de Monteverde provee un sitio excelente para orientación por vista y olfato de las mariposas estudios comparativos de interacciones planta- nocturnas). Los y las naturalistas denominan estos animal a lo largo de gradientes de elevación. patrones “síndromes de polinización” (Faegri En este capítulo nos centramos en el trabajo Vander Pijl 1979) o “sistemas de polinización" realizado en Monteverde y las comparaciones con (Kress y Beach 1994). Si bien los sistemas de otros sitios. Trabajos introductorios a las polinización son una herramientra útil para interacciones planta-animal son los de Thompson explorar los mecanismos de polinización (Proctor (1982, 1994), Boucher (1985), Howe y Westley et al. 1996), sus supuestos (e.g., que las plantas y (1988) y Abrahamson (1989). Feinsinger (1983), sus polinizadores coevolucionaron de forma Real (1983) y Jones y Little (1983) proveen particular) y sus predicciones (e.g., que el introducciones a la biología de la polinización, polinizador más efectivo ha tenido el mayor igual que Howe y Smallwood (1982). Murray impacto selectivo en las características florales) (1986) describe la frugivoría y dispersión de pueden limitar las preguntas que podemos semillas, mientras que Gilbert y Raven (1975), plantear (Herrera 1996). La aproximación de Nitecki (1983), y Futuyma y Slatkin (1983) sistemas no ha estado tradicionalmente vinculada proveen un tratado general sobre coevolución. con estudios de las estructuras poblacionales y de apareamiento de las plantas (Harder y Barrett 8.1. Interacciones planta-polinizador 1996), lo cual es crítico para la conservación. 8.1.1. Quién poliniza qué La complementariedad entre las características de los animales transportadores de polen y las Para cumplir con la reproducción sexual, las flores es una de varias correspondencias planta- plantas con flores deben importar y exportar polinizador; otras tres son discutidas en esta polen. El polen es transportado abióticamente (por sección. Primero está la relación entre la el viento o el agua) o bióticamente (por sexualidad de las flores (la distribución de invertebrados o vertebrados), que visitan las flores estructuras y funciones femeninas y masculinas para colectar néctar, polen u otras recompensas dentro y entre plantas) y los sistemas de florales. La gran mayoría de los animales polinización. Por ejemplo, muchas plantas polinizadores son insectos, incluyendo trips, polinizadas por escarabajos poseen flores saltamontes, moscas, escarabajos, mariposas, unisexuales. En segundo lugar está la

377 correspondencia entre sistemas de polinización y y nubosas es más fácil para algunos animales que formas de vida de las plantas (Cuadro 8.1); por para otros (Cruden 1972). Por ejemplo, la ejemplo, es más probable que los árboles polinización por colibríes es especialmente tropicales sean polinizados por abejas que por frecuente y conspicua en Monteverde, aves y pequeñas mariposas nocturnas, pero la particularmente para la rica flora de las epífitas polinización por aves es más frecuente en plantas vasculares. herbáceas. Tercero, la elevación influye en la frecuencia relativa de los sistemas de polinización, porque volar en condiciones frescas

Cuadro 8.1.Frecuencia (% de especies) de 13 sistemas de polinización de plantas con flores de Monteverde, por forma de crecimiento y sistema sexual.

a: Subcategoría de Todos los Árboles. b: Subcategoría (árboles medianos y grandes en Apéndice 1) de Todos los Árboles c: Subcategoría de Todas las Angiospermas. d: Incluye especies de plantas nativas para las que en el Apéndice 1 identifican o predicen los sistemas de polinización, excepto Orchidaceae (aproximadamente 450 especies), y especies de Cyperaceae y Poaceae que no son del bosque (29 y 66 hierbas y pastos polinizados por viento, respectivamente). e: “Insectos pequeños y diversos" en texto.

Aquí discutimos 13 sistemas de polinización, un grupo de estudios que documentan los que son categorías muy amplias (Baker et al. polinizadores o los detalles de polinización de 1983, Wyatt 1983, Bawa 1990), para permitir varios taxa (Koptur 1984b, Cane 1993). La comparaciones con otros sitios tropicales (Bawa polinización por colibríes ha sido estudiada en et al. 1985, Kress y Beach 1994). Nuestra detalle (Feinsinger 1978, Feinsinger et al. 1986, información sobre sistemas de polinización en 1987, 1988b). Sin embargo, se conocen pocos Monteverde proviene de dos fuentes. Primero, detalles sobre la biología reproductiva para la William Haber y sus colaboradores (e.g., Koptur mayoría de las especies en Monteverde. et al. 1988) documentaron las características florales (y los visitantes florales en muchos Animales voladores de gran tamaño. Las casos), y asignaron probables sistemas de flores adaptadas a la polinización por polinización a las plantas con flores de murciélagos, colibríes y mariposas nocturnas son Monteverde. La lista de Haber (Apéndice 1) es la conspicuas, porque son grandes, brillantes o referencia principal para el resumen de esta poseen aromas fuertes. Estos animales polinizan sección de sistemas de polinización de la flora de cerca al 15% de las plantas con flores de Monteverde (Cuadro 8.1). La segunda fuente fue Monteverde (Cuadro 8.1) y muchas pueden ser

378 especialmente importantes para las plantas rectas. Estos también forrajean en rutas regulares, mutualistas de montaña, pues son grandes pero tienden a cubrir áreas menores y visitar voladores en condiciones de niebla y frío. Debido plantas que producen más flores cada día. a que algunos son capaces de volar grandes Algunas especies de pico corto despliegan distancias en relación con los polinizadores más comportamientos territoriales en áreas con gran pequeños, los grandes pueden efectuar densidad de flores (ver Busby, " Polinización por ocasionalmente movimientos de polen y flujo colibríes"). Las plantas polinizadas por colibríes génico a gran distancia (Janzen 1983). también forman dos gremios, que corresponden a Murciélagos Siete especies de murciélagos de los dos gremios de colibríes (Feinsinger et al. Monteverde son principalmente nectarívoras (ver 1986). Cap. 7, Mamíferos). Los murciélagos polinizan 33 Cerca de la mitad de las 181 especies especies de plantas en 10 familias en Monteverde polinizadas por colibríes (que comprenden 60 (Cuadro 8.1), especialmente Marcgraviaceae, géneros en 28 familias) son epífitas (80 especies); Bombacaceae, Bignoniaceae y Cactaceae. Las las familias Bromeliaceae, Gesneriaceae y plantas son principalmente epífitas, enredaderas y Ericaceae están especialmente bien representadas árboles cuyas flores tienden a estar en el dosel. Es (Apéndice 1). Las plantas polinizadas por aves necesario investigar las características del néctar, son hierbas, enredaderas o arbustos (e.g. las estructuras florales y animales, cómo los Acanthaceae) y unos pocos árboles pequeños. Son murciélagos localizan las flores, la efectividad de raros los árboles de dosel polinizados por la entrega del polen, la identidad del polen en los colibríes. Considerando siete géneros y tres murciélagos y el grado en el cual las flores familias de monocotiledóneas, todas las especies visitadas por murciélagos dependen de ellos para de Monteverde son polinizadas por colibríes. Tal su polinización. como sucede en bosques de tierras bajas, muchas Aves La flora de Monteverde coincide con la hierbas y arbustos polinizados por colibríes son predicción de Cruden (1972), de que una miembros de Acanthaceae, Heliconiaceae y proporción relativamente alta de plantas de Costaceae. Las asociaciones de colibríes y plantas ecosistemas montanos tropicales son polinizadas de Monteverde han promovido diversas por aves; cerca del 9% de la flora de Monteverde investigaciones (Feinsinger 1976, 1978, 1987, es polinizada por aves (Cuadro 8.1), comparada Feinsinger et al. 1986, 1987, 1988a, b, 1991, con ~ 4% en La Selva (Bawa 1990). Los colibríes, 1992, Lackie et al. 1986, Feinsinger y Busby que son las aves polinizadoras predominantes en 1987, Linhart et al. 1987a, b, Murray et al. 1987, las montañas de América Central, forrajean en el Feinsinger y Tiebout 1991, Tiebout 1991, día, generalmente tomando el néctar en vuelo. Las Podolsky 1992). flores que visitan tienden a ser tubulares, de Esfíngidos (Sphingidae son las mariposas colores fuertes y sin aroma (Proctor et al. 1996). nocturnas conocidas en inglés como Hawkmoths). La rica fauna de colibríes en Monteverde Los esfíngidos son mariposas de hábitos incluye dos gremios (grupos de especies nocturnos y crepusculares (vuelan aun con vientos funcionalmente similares que usan un recurso fuertes; Haber 1983a) que liban el néctar con su común de la misma forma Feinsinger et al. 1986, proboscis larga y enrollada. La mayoría de las 1987; ver Busby, "Polinización por colibríes") flores polinizadas por esfíngidos producen néctar relativamente distintos. Los miembros del gremio en forma copiosa y con fragancias dulces y fuertes de pico largo (e.g., del tipo conocido en inglés por la noche (Haber y Frankie 1989, Proctor et al. como hermits, tal como Phaethornis guy) poseen 1996); y depositan el polen en la proboscis, picos largos, con curvatura evidente, que encajan cabeza y alas de la mariposa (Haber y Frankie en las flores tubulares curvadas que visitan. Estos 1983). En algunos taxa (e.g. Epiphyllum sp., forrajean en rutas regulares dentro grandes áreas, Cactaceae), las flores duran solamente una noche. visitando plantas que comúnmente producen sólo Muchas de las plantas polinizadas por esfíngidos unas pocas flores por día. En contraste, los en Monteverde florecen durante la estación de miembros del gremio de pico corto (e.g., lluvias. En Monteverde se han hallado 91 especies Lampornis calolaema), poseen picos cortos y en 12 familias, que son polinizadas rectos, que encajan en flores tubulares cortas y principalmente por esfíngidos (ca. 4% de la flora;

379 Cuadro 8.1). La mayoría pertenecen a las familias diurnas. Las flores que ellas visitan producen Rubiaceae, Bromeliaceae y Fabaceae, y son en su abundante néctar y son coloridas, con aromas mayor parte árboles y epífitas. dulces y tubulares (o con espolón), con un Los sistemas de polinización de algunas de las reborde. Relativamente pocas especies de plantas polinizadas por esfíngidos en Monteverve Monteverde (48) están adaptadas específicamente han sido difíciles de inferir por sus características a la polinización por mariposas. El posible florales. Por ejemplo, ciertos árboles de Inga spp. mimetismo para polinización en algunas especies (Fabaceae), que son polinizados por esfíngidos, ha sido estudiado en otros sitios (Endress 1994). parecen estar adaptados a polinización por aves o Una familia de plantas, Asteraceae, incluye la murciélagos, pues carecen de los fuertes aromas mayoría de especies polinizadas por mariposas, característicos de las flores visitadas por que son predominantemente hierbas, arbustos y esfíngidos (Koptur 1983; ver Koptur, "Sistemas epífitas. Si bien los movimientos y migraciones de de reproducción de Inga en Monteverde"). El las mariposas han sido documentados (Haber género de árboles Quararibea (Bombacaceae) 1993), se conoce poco de la polinización por también es polinizado por esfíngidos, aunque mariposas en bosques neotropicales (Bawa 1990). exhibe características de sistemas polinizados por Las mariposas de Monteverde son fácilmente murciélagos y otras mariposas nocturnas, a pesar identificables (DeVries 1987), y los arbustos de ser visitado por aves y una variedad de insectos polinizados por mariposas allí, son accesibles a la diurnos y nocturnos (W. Haber, com. pers.). investigación. Los patrones de movimiento de Las plantas adaptadas a la polinización por polen dentro y entre plantas, asociados con el esfíngidos, así como la fauna de esfíngidos, tanto comportamiento de los polinizadores y la adultos como larvas (88 especies; W. Haber, com. densidad y fenología floral, son de particular pers.) han sido indentificadas en Monteverde interés. (Haber y Frankie 1989, W. Haber, datos no Escarabajos El color, aromas y formas publicados, S. Kinsman, W. Haber y C. Mulder, florales de las flores polinizadas por escarabajos datos no publicados). Sería útil investigar el varía considerablemente; los escarabajos comportamiento de forrajeo y los espacios de polinizadores también varían en tamaño, forrajeo de las mariposas nocturnas (Haber y morfología y comportamiento. La mayoría de los Frankie 1989), para entender la estructura de escarabajos se encaraman sobre las flores para apareamiento de sus plantas y el papel de la alimentarse de polen y muchas de las especies creciente fragmentación en la persistencia de polinizadas por escarabajos son abiertas, planas y ambos socios en este mutualismo. El incremento producen mucho polen. Otras plantas polinizadas en la iluminación nocturna y de letreros luminosos por escarabajos tienen arreglos florales en la comunidad Monteverde, podría afectar las especializados (ver Goldwasser, "Escarabajos poblaciones y el forrajeo de los esfíngidos. Scarabaeidae, oreja de elefante (elephant ear, Voladores más pequeños: insectos. Polillas Xanthosoma robustum) y sus asociados"). Ciertas pequeñas. Las polillas pequeñas, la mayoría familias de monocotiledóneas (e.g. Araceae, nocturnas, se posan mayormente en las flores en Cyclanthaceae) en Monteverde, incluyen la lugar de revolotear. Las flores que visitan son mayoría de las 69 especies polinizadas por tubulares y pálidas, y producen aromas dulces y escarabajos, tal como ocurre en otros bosques néctar desde el crepúsculo, y durante toda la neotropicales. Entre las plantas polinizadas por noche. La adaptación de la flora de Monteverde escarabajos, son comunes las hierbas, enredaderas específicamente a polinización por mariposas y epífitas. Muchas (62% de las especie), poseen nocturnas pequeñas, es evidente en 89 especies flores con sexos separados. (ca. 4% de la flora; Cuadro 8.1); casi la mitad de La polinización por escarabajos ha recibido estas especies son árboles. Las familias con mayor poca atención, pero actualmente es considerada riqueza de especies polinizadas por mariposas importante en comunidades tropicales (Schatz nocturnas pequeñas son Rubiaceae, Fabaceae y 1990, Young 1990), y crítica para comprender y Meliaceae. manejar los bosques tropicales (Irvine y Mariposas Las mariposas (diurnas) también se Armstrong 1990). Una interacción destacable posan en las flores para libar el néctar, pero son ocurre entre carábidos (scarab beetles) y flores

380 productoras de calor (ver Goldwasser, " polinizadas por abejas pequeñas son árboles y Escarabajos Scarabaeidae, oreja de elefante arbustos. (elephant ear, Xanthosoma robustum) y sus Otras abejas La polinización por abejas está asociados"). Los estudios de Araceae y documentada para 295 especies en Monteverde Cyclanthaceae en Monteverde podrían contribuir (en 39 familias), más del 14% de la flora (Cuadro sustancialmente a entender el rol de la 8.1). Esto se refiere a flores adaptadas a las abejas polinización por escarabajos en bosques montanos que todavía no han sido observadas lo suficiente tropicales. como para ser designadas más específicamente. Moscas Las moscas no son polinizadores La mayoría de estas especies son Rubiaceae, comunes. Las flores polinizadas por moscas Solanaceae o Passifloraceae. Incluyen varían en color, olor y hora en que se abren; y el principalmente arbustos, hierbas y árboles. néctar tiende a estar expuesto a forrajeadores de Insectos pequeños diversos Muchas de las comportamiento y morfología diversos (Proctor et plantas de Monteverde poseen flores al. 1996). Las flores que parecen adaptadas “generalizadas”, las cuales son visitadas por una principalmente a la polinización por moscas no variedad de insectos pequeños, incluyendo están bien estudiadas (Bawa 1990) y son poco pequeñas abejas y avispas, escarabajos, moscas y frecuentes en Monteverde (Cuadro 8.1). Las cinco mariposas, que son capaces de alcanzar el polen y especies de Monteverde son hierbas, arbustos o el néctar (Bawa et al. 1985). Las flores pequeños árboles de Acanthaceae, comúnmente pequeñas, abiertas y pálidas, a veces Aristolochiaceae y Rubiaceae se presentan en arreglos que asemejan una Abejas grandes Las flores adaptadas a la “plataforma de aterrizaje”. Las interacciones entre polinización por abejas grandes (principalmente los pequeños visitantes pueden afectar sus Anthophorinae, Apinae, Xylocopinae, Colletidae patrones de movimiento y su función como y Megachilidae), producen aromas dulces, pero polinizadores (Janzen 1983). Esta categoría de son muy diversas en otros aspectos. Algunas son polinización abarca más de un tercio (687) de las altamente especializadas (incluyendo simetría especies de plantas de Monteverde, incluyendo bilateral), correspondiendo a las características de casi la mitad de los árboles grandes (Cuadro 8.1); abejas particulares. Nueve por ciento (196 por ejemplo Ocotea tenera y otras Lauraceae especies) de la flora de Monteverde, es polinizada (Wheelwright 1985a). La mayoría de las especies principalmente por abejas grandes (Cuadro 8.1). con este síndrome de polinización son árboles, La mayoría de esas plantas son enredaderas, epífitas y lianas. lianas e hierbas; aunque también algunos árboles La polinización por insectos diversos y y arbustos (Frankie et al. 1983). Cinco familias de pequeños es importante en bosques montanos plantas (Fabaceae, Melastomataceae, Asteraceae, tropicales (Bawa 1990), aunque muchas especies Malpighiaceae y Convolvulaceae), incluyen la de plantas que ahora están incluidas en este mayoría de las especies, aunque hay sistema de polinización, podrían ser polinizadas representantes de 22 en total. en realidad por un subgrupo de los animales que Abejas pequeñas Las flores polinizadas por las visitan, si se estudian los sistemas con mayor abejas pequeñas (Apidae, especialmente Apinae y profundidad. Las plantas con visitantes florales Halictidae) también tienden a producir olores diversos no deberían considerarse como menos dulces y ser diversas en otros aspectos. Las flores vulnerables a la declinación de las poblaciones de son pequeñas y no tienen colores vistosos, y insectos causadas por el ser humano en bosques pueden ser visitadas por otros insectos pequeños tropicales. La ecología de la polinización de esas (Bawa 1994). Este sistema de polinización es especies requiere atención por parte de los común en Monteverde (Cuadro 8.1); las 258 investigadores (Bawa 1994). especies de plantas polinizadas por abejas Sistemas de polinización especializados. Los pequeñas en Monteverde pertenecen a 31 familias, mutualismos planta-polinizador extremadamente con una mayoría en Melastomataceae, Myrtaceae, especializados son raros, pero famosos Fabaceae, Arecaceae y Asteraceae. Al contrario (Feinsinger 1983, Bawa 1990, Thompson 1994), y de las plantas de abejas grandes, la mayoría de las Monteverde ofrece buenas oportunidades para su estudio. Las abejas Euglossini (Janzen 1983), y

381 las orquídeas especializadas han sido estudiadas der Pijl 1979), y alguna de Juncaceae, es la que en otros sitios (Schatz 1990, Proctor et al. 1996), produce este patrón. La mayoría de estas especies pero no en Monteverde, donde muchas de las 450 habitan ambientes más abiertos. especies de orquídeas son polinizadas por abejas Mamíferos no voladores La polinización por euglosinas (W. Haber, com. pers.). La mamíferos, incluyendo marsupiales, roedores y polinización por zumbido (buzz pollination), en la primates (Janson et al. 1981, Cunningham 1991, cual el polen es expulsado con el zumbido de las Kress et al. 1994, Proctor et al. 1996), es conocida abejas sobre las anteras, se ha asociado también a en muchos lugares en el mundo. Aparentemente, flores altamente especializadas (Buchmann 1983). el único caso en Monteverde es la transferencia de En Monteverde se lo ha documentado en especies polen por ratones cerca de la Divisoria de Solanaceae (Haber 1983b), Melastomataceae y Continental en Monteverde (ver Lumer, "Biología Myrsinaceae, entre otras (W. Haber, com. pers.). reproductiva de Blakea y Topobea Las higueras (Moraceae: Ficus spp.) y sus (Melastomataceae)"). minúsculas avispas polinizadoras especie- Sistemas desconocidos en Monteverde No se específicas, han sido el foco de atención de una conocen ejemplos de polinización por agua, serie de estudios en Monteverde (ver Bronstein, hormigas, trips (Thysanoptera), ni saltamontes "Mutualismos de polinización y dispersión de (Homoptera: Cicadellidae). Todos son raros a semillas en higueras"). nivel global (Appanah 1990). Sistemas de polinización abiótica rara o Recursos florales. Las flores atraen y ausente. Ciertos sistemas de polinización pueden recompensan a los polinizadores y otros visitantes ser raros o desconocidos en el neotrópico o en con néctar, polen, aceites florales y otros recursos, Monteverde. en varias formas (Simpson y Neff 1983). Viento La polinización por viento es común en Néctar La composición del néctar ha árboles de bosques templados, pero poco común evolucionado en relación con los polinizadores en la mayoría de los bosques húmedos tropicales, principales (Baker y Baker 1983, Baker et al. especialmente bosques lluviosos de tierras bajas, 1983). En Monteverde, los constituyentes del porque las condiciones son inadecuadas para el néctar se corresponden con los polinizadores y transporte de polen por medio del viento: bajas otras especies que lo utilizan. Existen dos tipos de densidades de poblaciones de plantas, follaje néctar producidos por varias especies de Inga denso todo el año y elevada humedad (Whitehead (Fabaceae) en Monteverde: néctar floral 1983). Para las dicotiledóneas de Monteverde, la (presumiblemente adaptado para recompensar polinización por viento es característica solamente polinizadores) y néctar extrafloral para 83 especies (en 15 familias, la mitad son (presumiblemente adaptado para recompensar Urticaceae y Moraceae), que representan menos hormigas, y avispas parásitas que protegen al del 5% (103 especies) de la flora de árbol contra ciertos herbívoros; Koptur 1994; Fig. dicotiledóneas. Veintitrés de esas especies son 8.1; ver Koptur, "Interaccciones entre Inga, árboles de dosel grandes y medianos, y 15 son herbívoros, hormigas e insectos visitantes de árboles pequeños (ver Sec. 8.1.2). Los robles son nectarios foliares”). El néctar de flores longevas un género polinizado por viento, el cual es es vulnerable a la contaminación por familiar para los biólogos de zonas templadas microorganismos llevados por los polinizadores (Quercus spp., Fagaceae), y que están presentes (Lawton et al. 1993). La cantidad de néctar en las partes altas del bosque nuboso y en lomas también varía considerablemente, incluso dentro barridas por el viento. Otro árbol polinizado por el de cada especie de planta. Por ejemplo, la viento es el singular representante de producción de néctar por algunas especies puede Podocarpaceae en Monteverde. En contraste con declinar con aumentos en la elevación; las bajas la baja incidencia de polinización por viento en la temperaturas pueden determinar actividad y tasas flora de dicotiledóneas, 12% (101 especies) de las metabólicas menores en los insectos que monocotiledóneas de Monteverde son polinizadas dependen del néctar (Cruden et al. 1983). por viento. La riqueza de especies de dos familias Monteverde es ideal para investigar esos patrones de monocotiledóneas clásicamente polinizadas altitudinales en la variación del néctar. por viento (Poaceae y Cyperaceae; Faegri y van

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Figura 8.1 Nectarios extraflorales en hojas compuestas del árbol Inga brenesii. Fotografía de Nathaniel Wheelwright.

Las variaciones de escala fina en la cantidad de inglés como Stripe-tailed Hummingbirds), algunas néctar probablemente influyen en los patrones de abejas, hormigas y otras aves actúan como movimiento de los polinizadores. Existe variación “ladrones" (Inouye 1983), al remover el néctar a sustancial en la disponibilidad de néctar dentro la través de huecos perforados en flores tubulares. misma planta para varias especies de Monteverde, La actividad de caza por aves insectívoras puede la cual afecta los patrones de visita de los colibríes afectar los patrones de movimiento de los (Feinsinger 1978). La temporalidad de la polinizadores (Baker et al. 1983), o incluso producción de néctar también puede variar en las incluirlos en su dieta (Bronstein 1988c). Los plantas polinizadas por colibríes de Monteverde ácaros nectarívoros viajan de flor en flor en los (J. Beach y P. Feinsinger, com. pers.). Estos polinizadores, y una variedad de insectos se patrones de variación posiblemente tengan un rol desarrollan sobre o dentro de las estructuras en el forrajeo de los polinizadores y en los florales (ver Goldwasser, "Escarabajos patrones de transporte de polen. Scarabaeidae, oreja de elefante (elephant ear, Terceras partes Muchos animales se Xanthosoma robustum) y sus asociados"; Weiss alimentan de (y moran en) flores y néctar, sin "Una larva de mosca altera directamente el sexo transferir polen. Por ejemplo, Aulacorhynchus floral en Centropogon solanifolius"). El impacto prasinus (conocidos en inglés como Emerald de estas “terceras partes" puede ser grande. Con Toucanets) comen las flores de Erythrina sp. algunas excepciones (Bronstein 1991; Weiss, polinizadas por colibríes (Riley y Smith 1986; ver "Una larva de mosca altera directamente el sexo Riley y Smith, "La ecología y el dimorfismo floral en Centropogon solanifolius"), sus efectos sexual "); y Eupherusa eximia (conocidos en son muy poco conocidos en Monteverde. Estas

383 interacciones ofrecen oportunidades correspondencias sexuales entre polinizadores y sobresalientes de investigación sobre las flores, debe considerar los patrones de limitantes de la evolución en las defensas (Baker movimiento del polen y las estructuras de et al. 1983), y sobre los efectos de la masticación apareamiento resultantes en las plantas (Bawa de flores, el robo de néctar y el polen como 1994; ver Wheelwright, "La proporción de los alimento (McDade y Kinsman 1980, Dayanandan sexos y la distribución de árboles machos y et al. 1990). El rol de las terceras partes puede ser hembras"). particularmente importante en los fragmentos de Dioicía. Los métodos de bosque, pues la fragmentación afecta a las polinización de las angiospermas dioicas son poblaciones de polinizadores y las de terceras especialmente interesantes. La incidencia de la partes de forma distina. dioicía a nivel global se ha estimado entre 6% y 4% de todas las angiospermas (pero ver Bawa 8.1.2. Sexualidad Floral y Polinizadores 1980a, Richards 1986, Renner y Ricklefs 1995). Comparativamente, la dioicía está sobre- Sistemas sexuales florales. La mayoría de las representada en los bosques tropicales (Bawa plantas con flores del mundo, y en Monteverde, 1980a), y se da en ~15% de la flora de son hermafroditas: cada flor tiene órganos Monteverde (Cuadro 8.1), 16% de las especies de reproductivos masculino y femenino funcionales. bosques montanos de Venezuela (Sobrevilla y En especies monoicas, cada planta tiene flores Arroyo 1982), y 17% de las 507 especies masculinas y femeninas separadas; en especies estudiadas en La Selva (Kress y Beach 1994), con dioicas, los individuos tienen flores masculinas o una frecuencia similar en la Malasia Peninsular femeninas, pero no ambas. Hay muchas (Bawa 1992). En dos bosques neotropicales variaciones de estos tres tipos principales de (Jalisco, México y Guanacaste, Costa Rica), las sistemas sexuales (Wyatt 1983, Richards 1986). especies dioicas representan 12% y 22% de las Correspondencia entre sistemas sexuales y angiospermas, respectivamente (Kress y Beach sistemas de polinización. Los sistemas 1994). La frecuencia de la dioicía es aún mayor sexuales parecen estar asociados con sistemas de cuando sólo se consideran árboles. En dos sitios polinización particulares en los bosques de tierras bajas, La Selva y Malasia Peninsular, el tropicales. Estos patrones fueron revelados 23% y 26% de los árboles son dioicos (de 334 y inicialmente por el examen de 276 especies de 711 especies de árboles, respectivamente; Bawa plantas en La Selva (Kress y Beach 1994), donde 1992). En dos bosques montanos, Monteverde la polinización por escarabajos está asociada con (Cuadro 8.1) y Venezuela (Sobrevilla y Arroyo monoicía y los polinizadores de plantas 1982), las especies dioicas alcanzan 28% y 31% hermafroditas son más diversos. En Monteverde de los árboles (de 500 árboles medianos y grandes existen patrones similares. No existe una sola en Monteverde y 36 especies de árboles en el explicación para las correspondencias entre el bosque venezolano). La frecuencia de la dioicía sexo floral y el polinizador; algunas podrían ser en Monteverde declina con los estratos del resultado directo de la filogenia. Por ejemplo, los bosque: es del 19% en árboles pequeños, 15% en escarabajos podrían estar asociados con la enredaderas, 14% en epífitas, 9% en arbustos y monoicía simplemente porque han mantenido arbolitos o árboles de porte pequeño, y 0.6% en asociaciones a lo largo del tiempo evolutivo con hierbas. familias de plantas que son monoicas (e.g., Los modos de polinización de estas especies Araceae y Cyclanthaceae; Schatz 1990). dioicas son de gran interés (Bawa 1994). Las Alternativamente, el estar asociadas con flores pequeñas, abiertas, no especializadas, escarabajos, podría haber promovido la evolución pálidas o blancas de especies dioicas, son de la monoicía en esas familias de plantas. Otra polinizadas predominantemente por abejas asociación –aquella entre colibríes y plantas pequeñas e insectos pequeños diversos en La hermofroditas y autocompatibles del sotobosque– Selva y un bosque más seco en Costa Rica (Bawa ha sido explicada en términos de 1994). En Monteverde también se refleja este entrecruzamiento (Kress y Beach 1994). Una patrón, ya que la dioicía es especialmente aproximación integral para entender las frecuente en plantas polinizadas por abejas

384 pequeñas (19%) y por otros diversos insectos visitantes. En realidad, el polen llevado por un ave pequeños (21%); el 64% de las especies dioicas se queda con el ave mientras esta liba el néctar de de Monteverde exhiben esos sistemas de las flores masculinas, pero puede ser removido polinización (Cuadro 8.1). Monteverde difiere de por el estigma de las flores hermafroditas, cuando La Selva en que allí se observa una asociación estas son visitadas por la misma ave. adicional entre dioicía y polinización por viento. Saurauia, una especie polinizada por zumbido. La dioicía está presente en más del 40% de las Un papel similar en la atracción de 103 especies polinizadas por viento (Cuadro 8.1), polinizadores parece explicar el inusual sistema pero sólo en el 15% del total de plantas con flores sexual androdioico de un árbol pequeño del de Monteverde. La polinización por viento ocurre género Saurauia (Actinidiaceae; Cane 1993). En en el 5% de las plantas con flores de Monteverde, este sistema sexual aparentemente raro, las plantas pero en el 13% de los árboles dioicos del dosel poseen solamente uno de dos tipos de flores: (Cuadro 8.1). En contraste, en La Selva, la flores masculinas o flores que parecen polinización por viento es en general rara (<3%) y hermafroditas. En este caso, las flores de plantas no se ha reportado para árboles (Kress y Beach hermafroditas funcionan solamente como 1994). No queda claro por qué estos sistemas de femeninas, porque su polen es estéril. polinización (abejas pequeñas, insectos pequeños Paradójicamente, es ese polen estéril el que diversos y viento) son especialmente frecuentes asegura que estas flores funcionalmente en plantas dioicas (Bawa 1994). femeninas, reciban polen fértil de plantas Entrega de polen. Los sistemas sexuales masculinas: las abejas que llegan a recolectar florales, así como la composición del néctar y su polen estéril, vienen ya con polen fértil, pues disponibilidad en el tiempo, pueden infuir en el todas las flores de esta especie polinizada por movimiento de los polinizadores y su efectividad. zumbido carecen de néctar (Cane 1993). Los estudios de sistemas sexuales raros proporcionan claves acerca de las formas en que 8.1.3. Patrones biogeográficos y la evolución puede moldear las características comunitarios florales que influyen en el comportamiento de los polinizadores. Tres de estos estudios son de Polinizadores y estratos del bosque. El Monteverde: uno es el caso de mimetismo floral sistema de polinización más común en intersexual (ver Agren y Schemske, "Polinización Monteverde es la polinización por insectos fraudulenta en Begonia"), otro sobre pequeños diversos (33% de la flora). Este es andromonoicía y el otro sobre androdioicía. también el sistema más frecuente para todas las Besleria polinizada por aves. Besleria triflora formas de vida de las plantas. Sin embargo, la (Gesneriaceae), es un arbusto andromonoico frecuencia de los polinizadores difiere entre los polinizado por colibríes de pico corto. Las plantas distintos estratos del bosque (Koptur et al. 1988; individuales llevan flores hermafroditas y también Cuadro 8.1). En el sotobosque, la frecuencia de masculinas. Se supone que las flores masculinas polinización por aves, mariposas, abejas pequeñas en una especie andromonoica permiten a las y abejas es alta, en comparación al total de la plantas incrementar el total de polen producido, flora. Las lianas presentan incidencia pero este no es el caso de B. triflora. Las flores relativamente alta de polinización por escarabajos masculinas producen néctar, pero poco polen. El y abejas grandes. En general, los estratos altos de papel de estas flores masculinas en Monteverde es Monteverde (árboles de dosel y subdosel) tienen atraer polinizadores a la planta (Podolsky 1992). alta frecuencia de polinización por insectos Tres factores contribuyen a esto: (1) a mayor diversos; y la polinización por esfíngidos, despliegue floral, más visitas reciben las flores en mariposas nocturnas y abejas pequeñas, es esos despliegues; (2) las flores hermafroditas (que también relativamente alta para los árboles. La producen frutos) reciben más del deseado polen polinización por insectos pequeños diversos es de exocruza, si las flores cercanas son masculinas especialmente alta (48#) para árboles grandes y productoras de néctar, y ayudan a atraer aves; y (258 especies), para los cuales la polinización por (3) la estructura de esas flores masculinas impide escarabajos es rara (0,8%); no existe polinización que se remueva el polen llevado por las aves por aves, ni mariposas. Sin embargo, las epífitas

385 (en el dosel y subdosel) añaden polinización por más frecuente y más efectiva la polinización por colibríes al estrato superior (Cuadro 8.1). El aves, que por abejas y mariposas nocturnas, bosque más alto de La Selva presenta una probablemente debido a que las aves pueden estar estratificación aún más pronunciada de los activas en días fríos, lluviosos y nublados (Cruden sistemas de polinización (Bawa 1992, Kress y 1972, Cruden et al. 1976). La predominancia de Beach 1994, Kato 1996). polinización por abejas pequeñas e insectos Efectividad del polinizador. Las flores de pequeños diversos, que forrajean como muchas especies en Monteverde son visitadas por generalistas en Monteverde, puede ser en parte una amplia variedad de animales, los cuales explicada por las condiciones impredecibles de pueden variar en su efectividad como frío, neblina y viento (Koptur et al. 1988). polinizadores. Para demostrar cuál de los agentes Segundo, las diferencias florísticas y de de transporte de polen es el más efectivo como formas de vida entre los sitios de baja y mediana polinizador, es necesario hacer estudios elevación, podrían explicar las diferencias en los meticulosos (Schemske y Horvitz 1984, Herrera sistemas de polinización. Por ejemplo, la 1987, Murawski 1987, Bawa 1994). Las flores no frecuencia de Lauraceae (la mayoría de las cuales especializadas, que son accesibles a una variedad son polinizadas por insectos pequeños diversos), de pequeños insectos, ameritan atención Fagaceae (algunas polinizadas por viento, particular. Monteverde ofrece la oportunidad de particularmente Quercus spp.) y Ericaceae poner a prueba los supuestos de base de que (1) a (principalmente polinizadas por aves), es mayor elevaciones medias hay menos polinizadores; (2) en bosques montanos; mientras que Arecaceae (a la mayoría de los pequeños visitantes florales son menudo polinizadas por escarabajos) y Fabaceae capaces de efectuar polinización y (3) la mayoría (frecuentemente polinizadas por abejas), decrecen de los insectos pequeños que visitan esas flores en importancia en el bosque nublado, en relación son esencialmente intercambiables (Bawa 1994). con los bosques muy húmedos de tierras bajas. De Efectos de la elevación: polinización de manera similar, la incidencia de epífitas, muchas árboles. Aparentemente, la frecuencia de los de las cuales son visitadas por colibríes, decrece sistemas de polinización de los árboles cambia con la elevación (Feinsinger et al. 1987; ver con la elevación (Bawa 1990). La polinización de Busby, "Polinización de epífitas de Ericaceae por árboles medianos y grandes por insectos pequeños colibríes en el dosel del bosque nuboso"). diversos y abejas pequeñas es casi dos veces más Tercero, los cambios en abundancia de los común en Monteverde (500 especies examinadas), diferentes grupos de insectos, la frecuencia de los que en La Selva (125 especies de arboles sistemas sexuales florales (hermafroditismo, examinadas) (Kress y Beach 1994). La monoicía y dioicía) y los sistemas de polinización por viento es casi seis veces más apareamiento (compatibilidad polínica; Sobrevilla frecuente en Monteverde que en La Selva. La y Arroyo 1982), podrían determinar cambios en la frecuencia de polinización por escarabajos, frecuencia de los sistemas de polinización. Por murciélagos y abejas grandes es mucho más baja. ejemplo, los incrementos en la frecuencia de la Los otros dos bosques neotropicales montanos dioicía podrían estar acompañados por estudiados a la fecha se parecen a Monteverde en incrementos en los tipos de polinizadores cuanto a la importancia de los insectos pequeños asociados con flores abiertas, comunes en los diversos como polinizadores de árboles árboles neotropicales dioicos; o viveversa. (Sobrevilla y Arroyo 1982, Tanner 1982). En Perturbaciones e interacciones de polinización. Jamaica, existen menos sistemas de polinización, Las perturbaciones naturales ocurren a varias y la polinización por viento es más frecuente, escalas, las comunidades son mosaicos de parches como es de esperar para árboles de islas (Tanner de hábitat que difieren en edad, estructura y 1982). composición de especies. Se conoce muy poco Tres factores contribuyen a esas diferencias sobre cómo la heterogeneidad natural de la altitudinales. Primero, a medida que cambian las vegetación de un bosque, afecta otros condiciones físicas con la elevación, también componentes de la estructura comunitaria, debería cambiar el tipo de polinizador que es más particularmente en relación con las interacciones efectivo. A grandes altitudes (2750 - 4000m), es entre animales o entre plantas y animales. Los

386 estudios en Monteverde han analizado 8.1.4. Compartiendo polinizadores: la directamente estas preguntas (Feinsinger et al. perspectiva del gremio de plantas 1987, 1988a, b, Linhart et al. 1987a, b). Las interacciones de polinización entre colibríes y La mayoría de las especies de plantas plantas fueron estudiadas en tres tipos de “parche” comparten polinizadores. Estos pueden interactuar que reflejan las escalas naturales de las de forma neutral, competir o facilitarse la perturbaciones: bosque, claros por caída de polinización unos a otros; el resultado varía con árboles y claros de mayor tamaño, hechos las condiciones ecológicas locales (Rathcke experimentalmente, para simular los 1983). En Monteverde se han realizado estudios deslizamientos pequeños (Feinsinger et al. 1987). experimentales de las posibles consecuencias Las flores polinizadas por colibríes eran ecológicas y evolutivas de compartir visitadas y polinizadas de forma similar en los tres polinizadores. tipos de parche. No se halló evidencia de una Efectos de vecindario en las plantas variación significativa en las interacciones aves- polinizadas por aves. Con base en información plantas relacionada con las perturbaciones, a pesar detallada de las interacciones entre colibríes y su de que los claros más grandes tenían mayores estructura de gremio (Feinsinger 1976, 1978), los densidades de unas pocas especies, y más visitas investigadores liderizados por Feinsinger de aves que perforan las flores. Los polinizadores examinaron las interacciones planta-planta y los en los sitios perturbados fueron casi igualmente patrones poblacionales y comunitarios, brindando predecibles, llevaron cargas de polen similares, una de las bases de observaciones y experimentos visitaron flores de una especie con similares más completas de interacciones planta-planta, frecuencias (aunque con mayor variabilidad en dadas por compartir polinizadores. Uno de los claros grandes) y depositaron similares cantidad focos de atención fue cómo las especies de plantas de polen que en el bosque. Los mismos parches polinizadas por colibríes y que son vecinas, se fueron utilizados para estudiar los patrones de afectan unas a otras en su éxito de polinización. disponibilidad y consumo de néctar por aves Dentro de cada uno de los dos gremios de plantas (Feinsinger et al. 1988b). Estos autores polinizadas por aves, la mayoría de las plantas documentaron la disponibilidad y diversidad de viven con compañeras de gremio y solapan sus néctar, uso y demanda por aves, y amplitud y periodos de floración. Se examinaron las cargas solapamiento de las dietas. Algunas características de polen en los estigmas de cuatro especies de difirieron entre parches, pero de forma distinta. En plantas en varias ocasiones durante la época de general, las respuestas al mosaico de floración, en distintos vecindarios florales perturbaciones naturales fueron sutiles, variadas y (Feinsinger et al. 1986). Si los vecinos afectan la complejas. polinización vía competencia por el servicio del Estos estudios de interacciones ave-planta polinizador, mayor cantidad de granos sugieren una fuerte distinción entre los efectos de compatibles deberían ser entregados sobre los perturbaciones naturales de pequeña escala, y las estigmas, en vecindarios con mayor densidad de perturbaciones antropogénicas de gran escala, flores de la misma especies; y menor cantidad sobre las interacciones, las características de las cuando el vecindario incluye otras especies. El poblaciones y los ensambles comunitarios. La compartir polinizadores no tuvo un efecto perturbación natural no causó ni las fluctuaciones consistente de competencia. El éxito de grandes en la disponibilidad de recursos, ni los polinización de unas flores por otras sólo fue cambios en la composición de especies, afectado de forma esporádica. En las pocas reportados para las perturbaciones antropogénicas ocasiones en que sí se detectaron efectos, algunos de gran escala en Monteverde (Feinsinger 1976, fueron de competencia y otros de facilitación. 1978), y en Trinidad y Tobago (Feinsinger et al. Existe un mecanismo de competencia 1985). Dichos estudios también sugieren cautela (Feinsingery Busby 1987, Feinsinger et al. al suponer que las perturbaciones antropogénicas 1988b). En una serie de experimentos de de gran escala, simplemente reflejan laboratorio, que controlaban la secuencia en que perturbaciones naturales a escala mayor. un ave visitaba las flores de una especie (sin compartir polinizador), o de dos especies

387 (compartiendo polinizador), el compartir encontraron evidencia de la alternativa de polinizador causó una declinación en la dispersión divergencia evolutiva en la localización del polen: y recepción del polen. El mecanismo es la pérdida medidas a escala fina de la longitud y posiciones del polen; cuando un ave visita dos especies de de las estructuras reproductivas en flores flores en un solo viaje de forrajeo, el polen de una masculinas y femeninas, no revelaron mayor especie puede perderse en las flores de la otra desplazamiento morfológico entre especies de especie. El mismo efecto local del vecindario plantas con periodos de floración similares, que puede ocurrir en el campo, pero difiere en en aquellas con periodos muy distintos (Murray et distintos grados, según la especie (Feinsinger et al. 1987). al. 1991). Aun cuando algunos compañeros de ¿Por qué no difieren la morfología y fenología gremio pueden afectar negativamente el éxito de florales? Las respuestas parecen no incluir polinización de otros, puede que no ejerzan restricciones estacionales, de fructificación o presión de selección significativa (Feinsinger et filogenéticas en los gremios estudiados. Si bien la al. 1986, 1992). Las plantas polinizadas por aves competencia por la polinización puede ocurrir (al en Monteverde no muestran consistentemente los nivel del vecindario local de las flores), es vínculos predichos entre los mecanismos de limitada y esporádica (Feinsinger et al. 1986, competencia, los efectos poblacionales y la 1992). Conclusiones similares se obtuvieron de 23 organización comunitaria (Feinsinger y Tiebout especies de árboles de Lauraceae cuyas semillas 1991). son dispersadas por las mismas aves, y que Desplazamiento de caracteres: predicción y pueden compartir algunos de sus polinizadores, puesta a prueba. Se creía que las plantas que que son insectos pequeños (Wheelwright 1985b; comparten polinizadores se beneficiaban de ver Wheelwright, "Una hipótesis acerca del características que reducían el grado en que tiempo de floración y fructificación en árboles compartían al polinizador. Por ejemplo, las competidores tropicales”). Los periodos de plantas pueden hallarse bajo fuerte presión de floración no están desplazados y los periodos de selección para florecer en distintos periodos de fructificación están solapados, en lugar de tiempo, especialmente si las presiones de separados. Estos estudios muestran que compartir selección en contra no son fuertes. En ese los servicios de los dispersores, no resulta escenario, los periodos de floración estarían necesariamente en desplazamientos de caracteres desplazados uno de otro. La idea ha ha sido objeto fenológicos, ni morfológicos (Feinsinger 1987). de intenso debate (e.g., Poole y Rathcke 1979, Las mediciones a escala fina pueden también Wheelwright 1985a), y la investigación en ser utilizadas para evaluar el potencial para Monteverde ha contribuido sustancialmente al compartir polinizadores. Koptur (1983) mismo. documentó los patrones temporales de floración Murray et al. (1987) mostraron que existe el entre individuos, poblaciones, especies y flores potencial para la competencia vía compartir individuales de siete especies de árboles de Inga polinizadores, en dos gremios de arbustos y (Fabaceae). Las observaciones sugieren que se epífitas que son polinizadas por colibríes, porque comparten los polinizadores de forma estas aves se mueven entre especies distintas de significativa, pero las mediciones a escala fina plantas durante el forrajeo, pueden cargar polen revelan que en realidad se comparten poco. Los de más de una especie y pueden transferir polen tres estudios sugieren que no puede suponerse que entre especies (esencialmente, desperdiciando exista competencia planta-planta entre miembros polen; Feinsinger et al. 1991). A pesar de la del mismo gremio que comparten polinizadores. potencial competencia, ninguno de los gremios Tampoco pueden estudiarse las interacciones, ni mostró desplazamiento fenológico de la floración los patrones fenológicos como fenómenos en Monteverde. Utilizando registros de largo aislados, especialmente en gremios ricos en plazo de los periodos de floración y pruebas especies, como son característicos en Monteverde. rigurosas de las diferencias fenológicas, (sensu Poole y Ratchke 1979, Fleming y Partridge 1984), Murray et al. (1987) no hallaron evidencias de una organización temporal. Estos autores tampoco

388 8.1.5. Patrones de polinización compatibles entregados por óvulo. Solamente se halló una especie para la cual las flores El éxito reproductivo de una planta depende en polinizadas colectaron suficientes granos de polen parte de cuántos granos de polen compatible (por por óvulo. La mayoría de las flores de las otras óvulo) acumulan sus estigmas. Inferir la cantidad nueve especies no fueron polinizadas y pureza de las cargas polínicas con base en suficientemente (W. Busby y S. Kinsman, datos información como la frecuencia de visitas por no publicados). polinizadores potenciales, puede ser engañoso. Aun si la actividad de los polinizadores es alta, Además, la noción de que el éxito reproductivo la polinización efectiva puede ser rara. está altamente correlacionado con la cantidad y Polinizaciones experimentales se combinaron con pureza de la carga polínica recibida por el observaciones detalladas de polinizadores y flores estigma, puede ser simplista. Una gran cantidad para determinar la frecuencia de polinización que de granos de polen puede no ser siempre lo es altamente efectiva, para dos especies comunes óptimo para la polinización (Young y Young de árboles auto-incompatibles de Inga spp. 1992), y algunas especies de Monteverde no son (Fabaceae), que florecen masivamente en afectadas por la mezcla de granos compatibles con Monteverde. Los visitantes de estos árboles son polen heteroespecífico (S. Kinsman, datos no voladores fuertes tales como colibríes, esfíngidos publicados). Documentar limitaciones en la y miembros de la familia Hesperiidae (skippers), polinización puede ser dificultoso y requiere de que son capaces de transportar polen a lo largo de técnicas experimentales (Dafni 1992, Young y grandes distancias, pero lo hacen con baja Young 1992, Kearns e Inouye 1993). El rol de la frecuencia. Aunque la tasa de visitas es alta y la limitación en la polinización en el éxito mitad de las flores recibe polen, relativamente reproductivo de una planta, debe ser determinado pocas reciben polen de exocruza, como es para señalar con precisión si es que compartir requerido (Koptur 1984a). polinizadores promueve competencia o facilitación entre especies de plantas (Rathcke 8.1.6. Investigación y conservación: las 1983, Feinsinger 1987). parejas de las plantas La producción de semillas y frutos de muchas plantas puede estar limitada por la polinización. Si Consecuencias de la dispersión de polen sobre los polinizadores entregan más polen (o polen más la genética de las poblaciones. Los polinizadores diverso), las plantas podrían desarrollar más y dispersores de semillas contribuyen a establecer semillas (o semillas genéticamente superiores) los patrones de apareamiento de las plantas (Burd 1994). El éxito reproductivo limitado por (Hamrick et al. 1993). El potencial para que las polinización puede ser especialmente común en parejas polínicas de una planta se hallen distantes condiciones climáticas de montaña si los y sean diversas, depende fuertemente de las potenciales polinizadores son menos activos (o poblaciones de polinizadores y sus patrones de menos comunes), que a menores elevaciones. Las movimiento. En términos de conservación, es bajas temperaturas y la neblina pueden restringir crucial entender cómo influyen los polinizadores los periodos de floración, reducir la abundancia de en las características genéticas de las poblaciones los polinizadores o alterar la proporción relativa de plantas. Los polinizadores que vuelan y pueden de especies visitantes que difieren en su mover el polen por distancias relativamente efectividad como polinizadores. Los migrantes grandes, son especialmente importantes para el altitudinales, o los visitantes raros pueden ser flujo génico (Hamrick y Loveless 1989). Las importantes polinizadores para algunas especies abejas, esfíngidos y murciélagos son grandes de plantas. Si bien no se han comparado especies voladores y pueden moverse muchos kilómetros de plantas relacionadas entre sí a lo largo de mientras forrajean (Murawski 1995); los colibríes gradientes de elevación, algunas especies de que forrajean a lo largo de “líneas de trampeo” Monteverde no son polinizadas adecuadamente (traplining) y los lepidópteros también pueden (Bronstein 1988a). La carga polínica en el estigma afectar sustancialmente el flujo génico. Conocer el de 10 especies de plantas polinizadas por colibríes rol de estos polinizadores en Monteverde ayudará se utilizó para calcular el número de granos a determinar las consecuencias de la pérdida y

389 fragmentación del bosque, las declinaciones en las vivero fueron derivados de unos pocos árboles poblaciones de plantas y polinizadores, y los parentales. cambios en los recursos que mantienen a los El mantenimiento de los ecosistemas a través polinizadores. de los cuales viajan los polinizadores y Evidencia Tropical. La exocruza parece ser dispersores por distancias cortas y largas, es frecuente en muchas poblaciones de árboles de crucial (ver Williamson y Darling, "La Ventana tierras bajas (Bawa et al. 1990), que mantienen en Monteverde: Un corredor migratorio para los altos niveles de variación genética y experimentan insectos”; Nielsen y DeRosier, "Las cortinas cuantioso flujo génico (Hamrick y Loveless 1989, rompevientos como corredores de aves”; y Hall et al. 1994, Murawski 1995, Chase et al. Harvey, "Los rompevientos como hábitats para 1996). La gran mayoría de los árboles en La Selva árboles”). La demostración de los patrones de requieren exocruza (Kress y Beach 1994), y los flujo génico entre plantas, especialmente a través animales que actúan como vectores del polen de gradientes de elevación, podría brindar (generalmente abejas), importan los granos de argumentos fuertes sobre la necesidad de un polen producto de la exocruza que se requieren sistema integrado de reservas y corredores que (Bawa 1974). Dieciséis especies comunes de mantengan las poblaciones de polinizadores y arbustos y árboles de la isla de Barro Colorado, en dispersores (ver Cap. 12, Biología de la Panamá, que representan una variedad de sistemas Conservación). Incluso una simple especie de de polinización y síndromes de dispersión, planta que ocupa un rango de elevación muestran altos niveles de variabilidad genética e restringido, puede tener polinizadores y importante intercambio genético entre dispersores de semillas que dependen de recursos poblaciones (Hamrick y Loveless 1989). Árboles ampliamente distribuidos (Bronstein 1995). El menos comunes en el mismo sitio, muestran estudio de las especies de plantas de los menor variabilidad genética (Murawski 1995). fragmentos de bosque es especialmente Patrones similares de variación en árboles de importante (Hall et al. 1994,1996, Boshier et al. bosques tropicales de Asia, son atribuidos en parte 1995a, b, Chase et al. 1995), en particular al comportamiento de los polinizadores aquellas de las laderas del Pacífico que fueron en (Murawski 1995). exceso deforestadas. Sus patrones de flujo génico Preguntas en Monteverde. Conocemos poco probablemente ya fueron alterados por la pérdida sobre flujo génico, variabilidad genética y la de los dispersores o de las parejas, por la efectividad de los polinizadores para la mayoría extirpación o el aislamiento. Aun si las de las plantas de la región de Monteverde (Koptur poblaciones de plantas y sus polinizadores 1984a, Linhart et al. 1987a). La única especie de persisten en los fragmentos por periodos largos, el árbol que ha sido estudiada en Monteverde aislamiento puede conducir a alteraciones en las (Gibson y Wheelwright 1996; ver Gibson, estructuras genéticas y de apareamiento, pérdida "Dispersión de semillas y establecimiento de de variación genética y depresión por endogamia plántulas en una especie de árbol lauráceo”) (sensu Bawa 1990). Los estudios de estructura mostró flujo génico. Los tamaños efectivos de las poblacional y flujo génico en plantas pueden poblaciones pueden diferir de aquellos en tierras mejorar la toma de decisiones en conservación, bajas, porque los fuertes gradientes de elevación ayudar a evaluar la necesidad de corredores, y hacen colapsar los hábitats disponibles. Los motivar la restauración local de los recursos para migrantes altitudinales (e.g., algunos colibríes, los polinizadores y dispersores de semillas mariposas y esfíngidos), podrían proveer (Murawski 1995). movimientos de polen desde larga distancia de manera ocasional, aunque el estudio de los 8.2. Interacciones planta-frugívoro patrones originales puede ser imposible 8.2.1. ¿Por qué dispersar semillas? actualmente, porque la mayor parte del bosque de las laderas de Pacífico, ha sido eliminado. Los La ubicuidad de las características sistemas de apareamiento en cortinas morfológicas asociadas con la dispersión de rompevientos producto de reforestación podrían semillas, implora por una explicación de las no ser característicos, si es que los brinzales de ventajas de mover semillas lejos de su origen. La

390 “hipótesis del escape” de Howe y Smallwood o del fruto para formar un ala o pluma que (1982), postula que la dispersión, aun si es al azar incremente la superficie de la unidad de en cuanto a dirección, beneficia a la planta al dispersión. Los mejores ejemplos en Monteverde reducir la depredación denso-dependiente sobre son hierbas o epífitas en la familia de compuestas las semillas y plántulas y/o la competencia entre (Asteraceae), por ejemplo, Senecio y plántulas (o entre ellas y los árboles parentales) Neomirandea. Algunos árboles de Monteverde cerca del árbol parental. La “hipótesis de también producen semillas dispersadas por viento colonización" postula que la dispersión beneficia (e.g., Roupala glaberrima [Proteaceae], a las plantas al incrementar la probabilidad de que Lonchocarpus sp. [Fabaceae] y Weinmannia sp. algunos individuos de su progenie, lleguen a [Cunoniaceae]). parches de hábitat adecuados, los cuales están Dispersión por agua Las semillas dispersadas presentes de forma aleatoria en el espacio y por agua generalmente pueden flotar por largos tiempo (e.g., claros por caída de árboles). La periodos, debido a un cociente alto área/volumen “hipótesis de dispersión dirigida", sugiere que la de las diminutas semillas, o a un dispositivo que dispersión por ciertos animales resulta en permita flotación, por ejemplo, cocos y mangles. movimientos no aleatorios de las semillas hacia El único ejemplo nativo de Monteverde es sitios particulares, donde la probabilidad de Heteranthera reniformis (Pontederiaceae). La germinación y establecimiento es alta (e.g., dispersión secundaria por agua (movimiento dispersión por hormigas a pilas de desechos en adicional de semillas que ya han sido dispersadas troncos podridos). Estas ideas son un marco útil por otros medios), puede ocurrir para algunas para entender la coevolución entre frugívoros y especies. plantas. Dispersión balística Algunas plantas producen frutos (a menudo cápsulas) que “explotan" cuando 8.2.2. Quién come qué, dónde, cómo y por están maduros, expulsando las semillas una corta qué distancia. Cuando están maduros, la pared de los frutos se separa a lo largo de una o más suturas, Así como las plantas pueden categorizarse permitiendo que parte de la pared del fruto cambie sobre la base de sus polinizadores potenciales, los rápidamente de forma y arroje las semillas. ecólogos agrupan las plantas en categorías Ejemplos en Monteverde incluyen la enredadera amplias de “síndromes de dispersión”, con Cyclanthera explodens (Cucurbitaceae), el árbol características como el color, tamaño, número de de la ladera del Pacífico Hura crepitans semillas, contenido de nutrientes, presencia de (Euphorbiaceae) y la hierba exótica Impatiens cáscara, las cuales están asociadas con los agentes walleriana (Balsaminaceae); además de la de dispersión (van der Pijl 1969). mayoría de las especies de Acanthaceae. Síndromes de dispersión: abiótica. Dispersión Dispersión por gravedad o por mecanismo por viento La dispersión exitosa por desconocido Para un número reducido de viento requiere mecanismos que reduzcan la especies, no existe una estructura especializada velocidad a la que caen las semillas, de forma que para mover a las semillas lejos del parental, ya sea los movimientos laterales del aire lleven a la por factores físicos o por animales. Las semillas semilla lejos del parental. Una forma de lograrlo simplemente caen desde la planta. Estudios más es reducir mucho el tamaño de la semilla; los profundos de estas plantas podrían revelar un mejores ejemplos de esta reducción en medio más efectivo de dispersión, o que el agente Monteverde se hallan entre las orquídeas, de dispersión con el cual la planta evolucionó bromelias y begonias. Semillas muy reducidas se podría estar extinto, como ocurre con algunas hallan también en familias que están típicamente especies comunes de árboles en la Provincia de asociadas con la dispersión por animales, por Guanacaste (Janzen y Martin 1982, pero ver ejemplo, Centronia phlomoides, Monochaetum Howe 1985). spp., y otras especies de Melastomataceae, la Síndromes de dispersión: biótica. Hormigas mayoría de las cuales son dispersadas por aves. Las semillas adaptadas a la dispersión por Otra forma de reducir la velocidad de caída, es hormigas son típicamente pequeñas y poseen un agrandar alguna parte de la cubierta de la semilla cuerpo rico en lípidos (algunas veces rico en

391 almidón) adherido (llamado elaiosoma), que pilosa). Ejemplos más conspicuos en la Reserva funciona como recompensa para la hormiga. Biológica Bosque Nubosode Monteverde (en Dichas semillas son generalmente llevadas al adelante RBBNM o la Reserva) son Uncinia hormiguero, donde el elaiosoma es removido y hamata (Cyperaceae), la cual se adhiere via una consumido. La semilla es generalmente bráctea floral curvada y Pisonia sp. descartada en una pila de desechos cerca del nido. (Nyctaginaceae), que tiene glándulas pegajosas. Estas pilas de desechos son frecuentemente los Entre las plantas adaptadas a la dispersión sitios principales de establecimiento de plántulas, aprovechando el paso por el tracto digestivo de libres de competencia con otras plantas y ricos en vertebrados, se pueden reconocer síndromes materia orgánica. Una especie de Monteverde que asociados a diferentes grupos animales. Los frutos se ajusta al síndrome de dispersión por hormigas adaptados para el conumo por murciélagos son es Langsdorffia hypogaea (Balanophoraceae). Las generalmente de color amarillo pálido, verde o hormigas que se alimentan de semillas pueden blanco, a menudo aromáticos y contienen una actuar en ocasiones como dispersores secundarios recompensa rica en carbohidratos o lípidos. Los de semillas dispersadas en primera instancia por frutos consumidos por mamíferos no voladores aves (Byrne y Levey 1993, Levey y Byrne 1993); (principalmente monos, pero también carnívoros la importancia de esas no ha sido estudiada en como pizotes y martillas) son generalmente Monteverde. Las hormigas granívoras parecen ser verduzcos, marrones o amarillos; frecuentemente considerablemente menos abundantes en aromáticos, y a menudo están contenidos en una Monteverde que en las tierras bajas de Costa Rica cápsula o vaina. Los frutos consumidos por aves (ver Cap. 4, Insectos y Arañas). Hay una escasez son típicamente de colores brillantes, sin olor y general de plantas dispersadas por hormigas en poseen recompensas de carbohidratos, lípidos y/o Monteverde, y la depredación de semillas por proteninas. Muchos frutos están contenidos en hormigas en la hojarasca y el suelo parece ser cápsulas que se abren revelando semillas con también menor que en otros bosques (K. G. arilos (apéndices carnosos y ricos en nutrientes Murray, datos no publicados). que cubren parcial o totalmente la semilla) Vertebrados Los vertebrados dispersan fuertemente coloreados. Un subgrupo de plantas semillas de tres maneras: (1) encondiéndolas o dispersadas por aves poseen frutos con alta acumulándolas de forma esparcida (en inglés: concentración de lípidos y proteínas, y tienen una caching and scatterhoarding), (2) adhesión sola semilla grande, la cual es dispersada externa y (3) por ingesta. Las plantas adaptadas a principalmente por frugívoros grandes, como la dispersión por mamíferos o aves que almacenan tucanes o quetzales (Pharomachrus mocinno). las semillas para consumo posterior, no presentan Entre las plantas que utilizan colores brillantes estructuras especializadas adicionales a una para atraer forrajeadores con orientación visual, cáscara gruesa que actúa como protección. La como aves, algunos colores y combinaciones de mayoría de las semillas son posteriormente colores en el fruto son más comunes que otras. De consumidas, pero aquellas cuya localización es un total de 252 especies de frutos “para aves" olvidada generalmente han sido escondidas en examinados por Wheelwright y Janson (1985) en sitios donde su probabilidad de germinación y Monteverde, 41% fueron clasificados como supervivencia es alta. Las semillas adaptadas a "negros" (incluyendo azul muy oscuro y negro esta forma de dispersión (posiblemente por chizas rojizo), 25% como “rojos" (incluyendo escarlata y rosilla y guatusas en Monteverde) incluyen robles rosado), 11% como anaranjados, 10% como e Inga spp. “blancos”, 6% “azules" (incluyendo violeta y Las semillas adaptadas a la dispersión por púrpura), 4% como “marrones” (incluyendo rojo adhesion al exterior de los animales, generamente oscuro apagado), 3% amarillos y 1% verdes. Estas tienen cubiertas u otras estructuras modificadas proporciones son consistentes con las halladas como ganchos o espinas que se pegan al pelaje o para frutos en bosques del Parque Nacional Manú, plumas de los vertebrados. Los mejores ejemplos en Perú (Wheelwright y Janson 1985), el sur de de esto, tanto en Monteverde, como en zonas Florida (Long 1971), Europa (Tufeek 1963), templadas, son los miembros de Fabaceae (e.g., Nueva Zelanda y Australia (Willson et al. 1989). Desmodium sp.) y Asteraceae (e.g., Bidens Muchas especies de plantas, tanto en Monteverde,

392 como en otros sitios, combinan el color de los negro y rojo es la más frecuente en esas especies. frutos con colores fuertemente contrastantes de Este patrón está presente en el 18% de las los frutos inmaduros, brácteas, pedicelos y otras especies de Monteverde, representando 21 estructuras accesorias, para producir despliegues familias de plantas (Wheelwright y Janson 1985). más conspicuos (Fig. 8.2). La combinación de

Figura 8.2.Los espectaculares frutos de Heisteria acuminata contienen una semilla desproporcionadamente grande y poca pulpa. Fotografía de Nathaniel Wheelwright.

En otros lugares del mundo, las plantas están cangrejos de tierra, pero desconocemos adaptadas a la dispersión por reptiles, peces y representantes en Monteverde de esos tipos de

393 dispersión. Peces frugívoros y lagartijas Bronstein y Hoffman 1987, Sargent 1994, K. G. herbívoras de gran tamaño están ausentes del area, Murray, datos no publicados, Apéndice 1). En probablemente debido a los factores climáticos y muchos casos, las inferencias están basadas en las topográficos. características de las plantas, en lugar de Distribución de los síndromes de dispersión de observaciones directas de eventos de dispersión. las plantas de Monteverde. Los síndromes de Los agentes de dispersión de muchas especies dispersión de las plantas de Monteverde se requieren ser investigados. resumen en la Fig. 8.3 (Wheelwright et al. 1984,

Figura 8.3.Frecuencia (% de especies) de sistemas de dispersión en plantas con flores de Monteverde, por forma de crecimiento.Se incluyen las plantas nativas para las cuales el Apéndice 1 identifica o predice el sistema de dispersión. Abreviación de categoría: BD = aves; BDBT = aves/murciélagos; BT =murciélagos; TM = mamíferos terrestres; AM = mamíferos arborícolas; AE = exterior de animales; ANT = hormigas; EX = balística o explosiva WD = viento; y GR = gravedad.

Es difícil comparar la flora de Monteverde con dispersión por vertebrados, en comparación con el la de otros sitios neotropicales, pues la mayoría de 89% en Alto Yunda, Colombia (Hilty 1980), 92% los estudios proporcionan datos solamente para en La Selva, Costa Rica (Frankie et al. 1974) y una fracción de las plantas, generalmente los 92% en Río Palenque, Ecuador (Gentry 1982). En árboles (Howe y Smallwood 1982). La dispersión otros sitios, la adaptación para dispersión por aves de árboles por animales es casi tan común en es en particular común, y alcanza 80% de las Monteverde como en otros bosques neotropicales. especies de árboles dispersados por animales en Más del 81% de las especies de árboles en la Fig. Monteverde, distribuidos ampliamente en varios 8.3 parecen estar adaptadas para el consumo y taxa. La adaptación para dispersión por

394 murciélagos es mucho menos común entre las Santa Rosa, Carollia perspicillata consume frutos plantas de Monteverde, y se concentra en un típicamente en lugares de descanso nocturno, a pequeño número de taxa y formas de crecimiento, 30-40 m del árbol fuente (Heithaus y Fleming principalmente arbustos (Piperaceae y 1978). Las aves también utilizan diferentes Solanaceae) y enredaderas (Araceae y formas. Los atrapamoscas, contíngidos, túrdidos y Cyclanthaceae). Incluimos pocas especies en la quetzales (Pharomachrus mocinno) por lo general categoría "aves/murciélagos", porque la mayoría toman los frutos al vuelo, mientras que la mayoría de las especies con frutos carnosos entran en uno de los Thraupidae y Emberizidae pelan los frutos u otro de los síndromes; es necesario hacer más mientras están posados. Los "moledores" por lo estudios sobre aves y murciélagos (Fig. 8.3). Las general trituran los frutos en el pico luego de plantas con adaptaciones más obvias a la pelarlos, y luego descartan la piel y la mayoría de dispersión por hormigas son poco comunes en las semillas antes de tragar la pulpa; los Monteverde, quizás porque las condiciones de “engullidores" tragan el fruto entero, incluyendo baja temperatura y elevada humedad son cáscara y semillas (Levey 1986). Un espectro desfavorables para muchas de las especies análogo de conductas de alimentación existe entre colectoras de semillas, que son responsables de la los murciélagos y primates (Jordano 1992). dispersión en otros sitios (ver Cap. 4, Insectos y La misma dicotomía de conductas de Arañas). Esta categoría no incluye especies con manipulación de frutos ocurre entre las aves que semillas pequeñas, las cuales son dispersadas consumen frutos de tres especies comunes de secundariamente por hormigas. plantas “pioneras” en Monteverde (Murray 1986b, Las especies dispersadas por animales no 1988). Los frutos de estas especies fueron dominan en todas las formas de crecimiento. Una constantemente ingeridos enteros por Myadestes mayoría de epífitas (66%) e hierbas (73%) están melanops (conocidos en inglés como Black-faced adaptadas a la dispersión abiótica, especialmente Solitaires), Semnornis frantzii (Prong-billed por viento (Apéndice 1). Sin embargo, la Barbets) y Phainoptila melanoxantha (Black-and- dominancia de una sola familia (Orchidaceae) yellow Silky Flycatchers), lo que dio como entre las epífitas, (>350 especies de epífitas, todas resultado la amplia diseminación de las semillas. dispersadas por viento), opaca la importancia de Por su parte, Chlorospingus ophthalmicus las aves como dispersoras de epífitas. Lianas y (Common Bush-Tanagers), Tangara dowii arbustos quedan intermedios entre árboles e (Spangle-cheeked Tanagers) y Pselliophorus hierbas, con aproximadamente 35-45% de sus tibialis (Yellow-thighed Finches), se alimentan de especies dispersadas de forma abiótica. El hecho frutos de las mismas especies por trituración, pero de que 35% de las hierbas terrestres posean ingieren una minoría de las semillas, la mayoría adaptaciones para dispersión por viento, es de las cuales dejan caer cerca de los parentales, sorprendente, pues se piensa que la dispersión con pocas oportunidades de llegar a un claro de eólica predomina entre las plantas cuyos frutos caída de árboles. Las semillas ingeridas por están en los estratos más altos del bosque (Howe y Pselliophorus tibialis fueron destruidas en el Smallwood 1982). La mayoría de las hierbas tracto digestivo (Murray 1988). Los pequeños terrestres dispersadas por viento en Monteverde tráupidos son tan eficientes para separar las son Asteraceae, y muchas son malezas, más semillas de la pulpa, que probablemente sirven propias de bordes de caminos y cursos de agua, como dispersores solamente para plantas con que de bosques de dosel cerrado. semillas diminutas (<1 mm) (e.g., Ericaceae, Formas de manipulación de frutos por Melastomataceae, Gesneriaceae y algunas frugívoros en Monteverde. Los gremios de Rubiaceae). Entre los visitantes de la higuera animales frugívoros obtienen y consumen los Ficus pertusa se incluyen pequeños tráupidos, frutos de formas particulares. Aves y murciélagos como Euphonia spp. y Chlorophonia callophrys pueden comer frutos mientras están posados en la (Golden-browed Chlorophonia), que trituran los planta que los produce, o transportarlos alguna frutos y dejan caer las semillas debajo del distancia antes de consumirlos. Este último parental. Aulacorhynchus prasinus ingiere los comportamiento es especialmente común entre los frutos enteros, probablemente dispersando las murciélagos. Por ejemplo, en el Parque Nacional

395 semillas de manera más amplia (Bronstein y lípidos y proteínas. Muchos son principalmente Hoffman 1987). insectívoros o son frugívoros como adultos, pero Amplitud de la dieta de los animales, alimentan sus polluelos con insectos. La gran “amplitud de dispersores” y el paradigma mayoría de las aves frugívoras cae en esta “especialización-generalización”. Dos artículos categoría. Dado que estas especies carecen de un seminales sobre coevolución planta-frugívoro mutualismo íntimo con plantas particulares, los (Snow 1971, McKey 1975) motivaron muchos frugívoros oportunistas no poseerían las estudios sobre interacciones planta-frugívoro. La adaptaciones que aseguran un servicio de mayoría de los estudiosos modernos de las dispersión de alta calidad, como el que brindan los interacciones plant-frugívoro (incluyendo los de frugívoros especialistas. Las plantas que dependen Monteverde), rastrean el origen de sus intereses a de frugívoros oportunistas para su dispersión esos artículos u otros relacionados (e.g., Howe y deben hacer sus frutos disponibles a la mayor Primack 1975, Howe 1977). McKey (1975) variedad de aves posible, por lo que son frutos propuso que el proceso coevolutivo condujo al pequeños, suculentos y ricos en carbohidratos; y desarrollo de dos grupos de aves frugívoras y contienen numerosas semillas pequeñas, que frutos carnosos. Él definió como frugívoros pueden ser tragadas inclusive por aves pequeñas especialistas a aquellos que obtienen la mayor (frutos de "baja recompensa"). Debido a su parte de sus carbohidratos y lípidos de frutos, y reducido tamaño, esos frutos pueden ser que poseen adaptaciones morfológicas y producidos en gran cantidad. Especies de fisiológicas que permiten un servicio de Thraupidae, Emberizidae y Turdidae, son dispersión de “alta calidad” para las plantas (e.g., frugívoros oportunistas en Monteverde; y la reducción en la pared muscular del estómago, mayoría de especies de Melastomataceae, fidelidad como visitantes de las plantas en Solanaceae y Rubiaceae producen frutos de baja fructificación y alta dependencia de los frutos recompensa. como fuente de alimento). El servicio de La dispersión de polen y semillas por animales, dispersión de alta calidad que proveen habría fue contrastada por Wheelwright y Orians (1982). favorecido la evolución de pequeñas cantidades Ellos concluyeron que la predicción de una de frutos cosechables, con pulpa densa y rica en coevolución estrecha entre frugívoros proteínas y lípidos (frutos de "alta recompensa"). especialistas y plantas de alta recompensa fue en Los frugívoros especializados son grandes y gran medida errada: tienden a tragar los frutos enteros, favoreciendo la Las plantas se benefician de dirigir a sus polinizadores evolución de semillas únicas y grandes, que no hacia “metas” definidas y reconocibles, una flor con- específica, y pueden proveer incentivos florales que sirven pueden ser consumidas por aves pequeñas. para atraer potenciales polinizadores. De hecho, existe un Frugívoros especialistas y plantas de alta “pago por entrega” del polen. En cambio, el destino para las recompensa deberían interactuar intensamente, de semillas (un sitio apropiado para germinar y establecerse) es forma que cada especie de ave derive gran parte rara vez discernible y la dispersión hacia la base de una de su alimento de un pequeño grupo de plantas, y planta conespecífica puede ser en realidad indeseable. Otra diferencia importante es que los frugívoros reciben “pago cada planta de alta recompensa dependa de un adelantado” (ver Peck, “Agroecología de la Prosapia: pequeño grupo de potenciales dispersores. salivazo y plagas de los potreros”). Especies como Pharomachrus mocinno, Es poco probable que ocurra el requerimiento Ramphastos sulfuratus (Keel-billed Toucans) y clave para una coevolución estrecha de frugívoros muchas de sus plantas alimenticias, especialmente especializados y plantas de alta recompensa: aquellas de la familia Lauraceae, son ejemplos calidad de la dispersión consistentemente mayor clásicos en Monteverde de frugívoros para especialistas de dieta que para generalistas. especializados y sus plantas alimenticias Más probable es que muchas especies de aves coevolucionadas, bajo el esquema de McKey's provean una calidad de dispersión (1975). aproximadamente similar para muchas especies de Los frugívoros “oportunistas” de McKey son plantas. A lo largo del tiempo, el resultado neto no aquellos que utilizan los frutos principalmente será coevolución estrecha, sino coevolución como fuente de carbohidratos y/o agua, pero “difusa” (sensu Janzen 1980), con muchos dependen de otros alimentos como fuente de frugívoros y plantas no relacionadas que

396 convergen en el mismo conjunto amplio de tipos melanops, que consumen muchos frutos que de frutos y conductas de alimentación también son consumidos por una variedad de otras características. Los registros de alimentación en especies, generalmente son considerados menos Monteverde (Wheelwright et al. 1984, Bronstein importantes que Pharomachrus mocinno para el y Hoffman 1987, Wheelwright 1988a, Nadkarni y mantenimiento de la comunidad de plantas de Matelson 1989) proveen un ejemplo de cuán Monteverde, pues las plantas que consume este difusas son las interacciones entre plantas y sus último (típicamente con semillas grandes), dispersores. Existen muy pocos casos de una probablemente tienen pocos dispersores planta que tenga un solo dispersor conocido, o de alternativos. Sin embargo, los frugívoros un ave especialista que se alimente de una sola pequeños como Myadestes pueden ser más especie de frutos (Jordano 1987). importantes que los frugívoros grandes, por su En contraste con el paradigma de gran abundancia y amplia dieta (ver Murray, "La "especialización-generalización", Wheelwright importancia de diferentes especies de aves como (1985b) predijo que la amplitud dietaria de las dispersoras de semillas”). aves en Monteverde sería proporcional a la Tamaño y forma del fruto. La investigación anchura de su boca abierta, porque todas las aves sobre frutos grandes y sus dispersores provee podrían alimentarse de frutos pequeños, pero evidencia de los efectos de la morfología y solamente las grandes accederían a los de mayor comportamiento del dispersor sobre la forma y tamaño. Las aves frugívoras más grandes tienden tamaño máximo de las semillas (Howe y Richter a alimentarse de muchos tipos de frutos 1982, Wheelwright 1993). Si bien los quetzales, (Wheelwright et al. 1984). El “ganador” en Procnias tricarunculata (bellbrids), términos de amplitud dietaria es Aulacorhynchus Aulacorhynchus prasinus y los pípridos pueden prasinus (ancho de boca 26 mm), que se alimenta comer frutos grandes, generalmente son incapaces de 95 especies de plantas en el área de de tragar los frutos más grandes que obtienen de Monteverde. Los otros frugívoros grandes bien las plantas (Wheelwright 1985a; Fig. 8.4). Las estudiados, Pharomachrus mocinno (21 mm), aves dejan caer al suelo a menudo los frutos más Procnias tricarunculata (Three-wattled Bell-bird; grandes, luego de intentar sin éxito tragarlos. 25 mm) y Chamaepetes unicolor (Black Guan; 31 Probablemente, las consecuencias negativas de un mm) comían frutos de 38, 29 y 26 especies, gran tamaño de fruto y semillas han conducido al respectivamente. Sin embargo, varias aves más desarrollo de relaciones alométricas (cambios en pequeñas, incluyendo Chiroxiphia linearis (Long- la forma del fruto en función a su tamaño; Mazer tailed Manakin; 8.5 mm), Turdus plebejus y Wheelwright 1993). Los frutos más grandes son (Mountain Robin; 12 mm) y Myadestes melanops más elongados, tanto dentro como entre (11 mm), también poseen dietas muy amplias (37, individuos de Ocotea tenera, entre especies de 44 y 51 especies, respectivamente), por lo cual la Lauraceae de Monteverde y en una muestra de correlación positiva entre tamaño del ave y 167 especies en varias familias de plantas número de especies de frutos en la dieta, tiene dispersadas por aves; mientras que los frutos más muchas excepciones. pequeños tienden a ser esféricos (Fig. 8.5). La Los conteos del número de especies de frutos misma relación existe para semillas, lo cual comidos son estimadores inadecuados de la sugiere que la evolución de frutos o semillas importancia relativa de diferentes especies de aves grandes se logra restringiendo el diámetro para en la comunidad, pues no consideran el número de facilitar el consumo por aves, al tiempo que se otras aves que también proveen el servicio de incrementa la longitud. dispersión a las plantas. Por ejemplo, Myadestes

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Figura 8.4.Cráneo de Pharomachrus mocinno (Resplendent Quetzal) al lado de una semilla (arriba) y un fruto (debajo) de Beilschmeidia brenesii, una de las especies de Lauraceae de frutos grandes que las aves son capaces de tragar. Fotografía de Nathaniel Wheelwright.

Figura 8.5.Variación del tamaño de la semilla en Ocotea tenera. Fotografía de Nathaniel Wheelwright.

398 Manipulación del comportamiento y fisiología el diámetro promedio del fruto (Wheelwright del dispersor por las plantas. Las interacciones 1993). planta-frugívoro en Monteverde también se Wheelwright (1991), tampoco encontró la refieren a cómo las plantas mejoran su éxito relación positiva entre el tamaño de la cosecha y reproductivo influenciando el comportamiento o la duración de la visita, predicha por algunos la fisiología de los animales frugívoros. autores. Las aves generalmente pasaron sólo Tamaño de la cosecha La característica de la cortos periodos (la mitad de las visitas duraron <4 planta más comúnmente estudiada por su efecto min) en los árboles de ocho especies de sobre el comportamiento del dispersor, ha sido el Lauraceae, independientemente del tamaño de la tamaño de la cosecha de frutos (Howe y De cosecha. Algunos quetzales permanecieron en el Steven 1979, Howe y Vande Kerckhove 1979, árbol hasta una hora y algunos Aulacorhynchus 1981, Moore y Willson 1982, Stapanian 1982, prasinus se quedaron en el mismo árbol hasta por Davidar y Morton 1986). Grandes cosechas de 4h, pero esos casos fueron raros. La duración de frutos maduros deberían atraer mayor número de las visitas tendía a ser mayor en árboles con frutos dispersores con orientación visual, como aves, grandes, quizás porque estos requerían mayor que dispersan más semillas sobre una superficie tiempo de procesamiento. más amplia. Sin embargo, cosechas Murray (1987) halló que la proporción de extremadamente grandes de frutos maduros, plantas que reciben al menos algunas visitas de pueden permitir que los frugívoros se queden en o aves frugívoras en un día dado, incrementaba con cerca de la copa de la planta con frutos por el tamaño de la cosecha en tres especies de plantas periodos largos y dispersen las semillas de forma pioneras (Phytolacca rivinoides, Witheringia ineficiente. Estas presiones de selección meiantha [previamente nombrada W solanacea] y conflictivas, llevaron a predecir que cosechas W. coccoloboides). El número absoluto de frutos intermedias darían el mayor éxito reproductivo removidos por día incrementó a lo largo de todo el (Howe y Estabrook 1977). rango de tamaños de cosecha para las tres Los estudios en Monteverde han dado apoyo especies, pero la proporción removida disminuyó poco claro a esta visión. La frecuencia de visitas (i.e., la remoción de frutos de plantas con grandes por frugívoros grandes a cuatro especies de cosechas no incrementó proporcionalmente con el Lauraceae que producían grandes cosechas de tamaño de la cosecha). No hubo indicación de un frutos pequeños, fue mayor que a otras cuatro pico en la tasa de visitas o de remoción en las especies de la misma familia, que producían cosechas intermedias y, debido a que es pequeñas cosechas de frutos grandes improbable que el “desperdicio” de frutos no (Wheelwright 1991). Debido a que los frutos consumidos de individuos con grandes cosechas, pequeños pueden ser tragados por una variedad resulte en una menor supervivencia de plantas mayor de especies de aves (Wheelwright 1985b), adultas en las pioneras de vida corta, la mayor es confuso si el patrón observado deriva del tasa de visitas y número de semillas dispersadas tamaño de la cosecha, el tamaño del fruto o en cosechas altas, implicaría selección hacia la ambos. Comparaciones similares dentro las maduración sincrónica de frutos (Murray 1987). especies, donde el rango de tamaño de frutos es Así, los estudios en Monteverde apoyan la menor, deberían permitir una prueba más predicción general de que una cosecha grande de contundente de esta hipótesis. El tamaño del fruto frutos influye en el comportamiento de los varía considerablemente, aun dentro de una dispersores de forma beneficiosa para la planta, especie: el diámetro promedio del fruto en 46 aunque el apoyo es solamente equívoco en casos plantas de Ocotea tenera, varió entre 1.55 y 2.25 particulares. cm (Wheelwright 1993). La variación del tamaño Control químico y tiempo de tránsito de las del fruto dentro las especies también puede tener semillas Las plantas pueden mejorar su éxito consecuencias en el éxito reproductivo; la reproductivo manipulando el tratamiento que sus proporción de la cosecha de frutos que fue semillas reciben en el tracto digestivo del removida con éxito por aves (antes que dañada dispersor. Utilizando frutos artifiales hechos con por depredadores de semillas o ignorada) en 0. agar, azúcar y extractos de pulpa y semillas Tenera, estuvo correlacionada positivamente con naturales de Witheringia meiantha, Murray et al.

399 (1994) mostró que algunos químicos no a decrecer de forma general y sólo presenta picos identificados en la pulpa incrementan la tasa a la débiles; pequeños picos en fructificación ocurren que las semillas pasan por el tracto digestivo de su en diferentes periodos cada año. La menor principal dispersor, Myadestes melanops. Este estacionalidad en la fructificación, puede deberse químico puede balancear las consecuencias del a que las plantas difieren en el intervalo entre tránsito de las semillas por el tracto de M. floración y maduración de frutos. Por ejemplo, la melanops: las semillas que salían rápido fueron floración es altamente sincrónica en Meliosma viables más frecuentemente que aquellas que subcordata (Sabiaceae) y la mayoría de especies permanecieron más tiempo en el tracto, pero de Araliaceae. Los frutos de Meliosma maduran a también fueron depositadas más cerca al parental. lo largo de la mayor parte del año siguiente, Las distancias de dispersión más cortas son mientras que la mayoría de Araliaceae lo hacen desventajosas, ya que la probabilidad de hallar un pocos meses después de la floración (Koptur et al. claro incrementa con la distancia de dispersión 1988). La fructificación en Monteverde es menos (Murray 1988). Este estudio fue la primera estacional que en los bosques secos de evidencia empírica de un agente “laxante” en un Guanacaste, pero más estacional que en los fruto silvestre, adicional al contenido de fibra. Los bosques muy húmedos de La Selva, lo cual puede resultados podrían ser explicados por las ligeras estar relacionado a la precipitación. Sitios más diferencias en concentración de azúcar en los secos tienden a ser más estacionales en la frutos experimentales, antes que por químicos floración y fructificación, que los más húmedos, y laxantes (Witmer 1996), pero otros datos indican Monteverde es intermedio entre Guanacaste y La que esas diferencias eran demasiado pequeñas Selva, en cuanto a precipitación anual (Frankie et para producir las observadas en el tiempo de al. 1974, Koptur et al. 1988). tránsito de las semillas (K. G. Murray, datos no Koptur et al. (1988) documentaron las publ.). Posteriormente, Wahaj et al. (1998) diferencias en fenología de fructificación entre los demostraron la existencia de un químico laxante dos años de su estudio. Las fuertes lluvias del (no identificado) en los frutos de una especie segundo año causaron la pudrición de las flores de relacionada (Solanum americanum). Se requiere muchas especies; menos especies fructificaron. más investigación para identificar la existencia de Algunas especies de frugívoros pueden haber sido químicos laxantes en Witheringia y otras especies, afectadas negativamente, como lo fueron las aves y elucidar su rol en la ecología de la dispersión. y mamíferos frugívoros de la Isla de Barro Colorado, Panamá, luego de un fracaso de la Patrones espacio-temporales en las fructificación relacionado con el tiempo (Foster interacciones planta-frugívoro en Monteverde. 1982). Muchas especies de dispersores migran Las interacciones planta-frugívoro varían en altitudinalmente en respuesta a la abundancia de espacio y tiempo; los estudios en Monteverde se alimento, por lo cual es una prioridad entender la han centrado en las causas y consecuencias de periodicidad y severidad de los fracasos en esta variación. fructificación en Monteverde. Fenología de fructificación La mayoría de las Wheelwright (ver "Una hipótesis acerca del plantas de Monteverde tienen distintas épocas de tiempo de floración y fructificación en árboles fructificación, pero en algunos casos los competidores tropicales”) postuló que las individuos son sincrónicos dentro de sus copas, al fenologías de floración en árboles de Lauraceae tiempo que altamente asincrónicos como pueden ser afectadas por la competencia por los población (Wheelwright 1985a, Murray 1986a; polinizadores, mientras que las fenologías de ver Bronstein, "Mutualismos de polinización y fructificación pueden estar más limitadas por dispersión de semillas en higueras”). La factores abióticos (e.g., lluvias). De manera fructificación a nivel de comunidad (el número de similar, Murray (1986a; ver Murray, "Fenologías especies en fructificación, no el número de frutos de fructificación en plantas pioneras: limitaciones maduros) es menos estacional que la floración, en impuestas por la fenología de floración, régimen arbustos y arbolitos. La floración tiene un pico en de disturbios y patrones de migración de los la transición de época seca a húmeda (abril-junio) dispersores”) sugirió que los patrones estacionales de cada año, mientras que la fructificación tiende de supervivencia de plántulas de tres especies de

400 plantas pioneras, podrían afectar la fenología de dependen de esos animales. La ausencia fructificación de esas especies más fuertemente predecible de dispersores como P. mocinno, P. que los patrones estacionales de floración, la tricarunculata y M. melanops, aun por pocos abundancia de dispersores y la formación de meses al año, implica una fuerte presión de claros. Una prioridad para futuros trabajos, es selección sobre las fenologías de fructificación, examinar las restricciones temporales de la especialmente para plantas que tienen pocos supervivencia de plántulas. dispersores alternativos. Migración altitudinal de las aves frugívoras: Fenología reproductiva de murciélagos causas y consecuencias Las poblaciones de frugívoros Los eventos en las historias de vida de frugívoros de Monteverde cambian espacialmente. los murciélagos frugívoros de Monteverde, Ejemplos notables son las pronunciadas parecen estar vinculados con la fenología de sus migraciones de Pharomachrus mocinno y plantas alimenticias. Los periodos picos de Procnias tricarunculata (ver Cap. 6, Aves). lactancia (la parte del ciclo reproductivo más Censos de P. mocinno y sus principales plantas costosa en cuanto a gasto de energía) de dos alimenticias en el área de Monteverde (1350-1550 especies de murciélagos frugívoros (Sturnira m), revelaron que los movimientos de las aves ludovici y Artibeus toltecus, Phyllostomidae), persiguen las estaciones de maduración de coincidieron con los picos en abundancia de sus diferentes especies de plantas (Wheelwright plantas alimenticias (ver Cap. 7, Mamíferos), lo 1983). Un estudio posterior confirmó esos cual brinda apoyo adicional a la idea de que las patrones, pero halló variación interanual épocas de reproducción han evolucionado para considerable en la temporalidad y patrones de coincidir con periodos de máxima disponibilidad comportamiento migratorio de P. mocinno de alimento (Dinerstein 1983, 1986). (Powell y Bjork 1995). Otro frugívoro importante en Monteverde que 8.2.3. Consecuencias de la dispersión en migra altitudinalmente es Myadestes melanops el éxito reproductivo de las plantas de (Fig. 6.4, Murray 1986a; ver Murray, "Fenologías Monteverde de fructificación en plantas pioneras: limitaciones impuestas por la fenología de floración, régimen La comparación de la “calidad” de la de disturbios y patrones de migración de los dispersión por diferentes animales requiere dispersores”). Estas aves dejan las partes altas de conocimiento sobre adónde van las semillas (las Monteverde y su retorno a ellas casi coincide con "sombras de semillas") y su destino. Las tres P. mocinno (Murray 1986a). Los detalles de sus ventajas de la dispersión de semillas identificadas movimientos al dejar Monteverde no están claros, por Howe y Smallwood (1982) —las hipótesis de pero han sido avistadas en el valle de Peñas "escape," "colonización" y "dispersión Blancas (L. Moreno, com. pers.). Muchos M. dirigida”)— proveen un marco teórico para los melanops y otras especies de frugívoros pequeños estudios de movimiento de semillas y sus dejan el bosque montano más bajo (1000 m) consecuencias. después de la época de apareamiento Escape de mortalidad denso-dependiente: (septiembre), e incrementan en abundancia en las Lauraceae y otras especies de bosque primario colinas al pie de las montañas (500 m) (Loiselle y con semillas grandes. Tal como en otros bosques Blake 1991). Los M. melanops habitan hasta los neotropicales, muchos de los árboles dominantes 50 m en La Selva durante la estación no de los bosques primarios en Monteverde producen reproductiva. El momento de la migración frutos con semilla única y grande, adaptados al altitudinal no coincide con el patrón general de consumo por aves frugívoras grandes. Debido a disponibilidad de frutos a esa elevación; M. que las semillas de esas especies típicamente melanops deja los bosques montanos bajos a pesar germinan dentro de seis semanas desde su de un fuerte incremento en la disponibilidad de deposición, sin importar el tipo de hábitat en que frutos. fueron depositadas, se supone que el escape de la Las migraciones altitudinales de los depredación intensa de tipo denso-dependiente dispersores de semillas probablemente tienen cerca de los parentales, es la ventaja principal de consecuencias importantes para las plantas que la dispersión. La tasa de depredación de semillas

401 grandes es muy alta (Janzen 1971, Wheelwright remoción (y supuestamente la mortalidad) de 1988a) y los pocos estudios sobre el efecto de la semillas debajo las perchas fue del 100% en cada distancia y densidad demuestran las experimento, presumiblemente porque los consecuencias positivas de la dispersión (Clark y mamíferos granívoros estaban visitando Clark 1984, Howe et al. 1985). regularmente las áreas debajo las perchas, En Monteverde, los frutos con semillas grandes esperando por las semillas regurgitadas por adaptados para dispersión por aves existen en machos de P. tricarunculata. Las semillas dejadas muchas familias (e.g., Myrtaceae, Sapotaceae y a sólo 20 m no fueron descubiertas por los Simaroubaceae), pero Lauraceae es notable por su depredadores de semillas, sino hasta el cuarto gran cantidad de especies, su importancia experimento, luego de lo cual el 100% fue numérica entre los árboles de dosel y subdosel, su removido por animales que se habituaron al pulpa rica en proteínas y lípidos y su consiguiente acúmulo artifical de semillas. Las áreas debajo de importancia para las aves frugívoras. Si bien perchas de machos de Chiroxiphia linearis (Long- muchas lauráceas producen frutos en cosechas de tailed Manakin), también colectan gran número de decenas de miles, aves como P. mocinno, A. semillas durante la época de apareamiento prasinus, P. tricarunculata y Turdus plebejus (Wheelwright 1988a, N. Wheelwright y D. (Mountain Robin) no permanecen en la copa de McDonald, datos no publicados). La distribución los árboles, simplemente dejando caer semillas espacial de las semillas dispersadas por individuos directamente debajo. En lugar de ello, las aves por no reproductivos de esas especies de aves no ha lo general dejan los árboles después de 3-5 min sido evaluada, pero probablemente son esparcidas (Wheelwright 1991), separan la pulpa de las más ampliamente, lo cual les daría mayor semillas en el tracto digestivo y las regurgitan en probabilidad de escapar a los depredadores. otro sitio. Dado que este proceso lleva entre 30-40 Solamente dos estudios han medido de forma min, la mayoría de las semillas de lauráceas dejan directa las tasas de depredación sobre semillas la vecindad inmediata de su árbol parental. Sin grandes a densidades menores, típicas de la embargo, las semillas regurgitadas son con mayoría de los dispersores en Monteverde. Para frecuencia halladas debajo de la misma especie de entender los beneficios de la dispersión, que árbol; probablemente llevadas por aves desde resulta en densidad reducida y distancia de la árboles conespecíficos cercanos o del mismo fuente de semillas, se colocaron semillas de individuo, visitado con anterioridad. En cualquier Nectandra davidsoniana (Lauraceae) a distintas caso, al menos algunas semillas dispersadas por densidades (agrupadas vs esparcidas), y distancias aves son depositadas en lugares tan desfavorables entre 0 y más de 30 m de un conespecífico en como lo es justamente debajo del parental. fruto, en áreas forestadas de la comunidad La dispersión de semillas por estas mismas Monteverde. Contrariamente a lo esperado, no se aves puede variar de forma marcada entre observaron efectos significativos de densidad, ni estaciones, resultando en ocasiones en distancia, porque prácticamente la totalidad de las distribuciones concentradas lejos del parental. 520 semillas, fueron removidas dentro de las Durante la estación reproductiva, los machos de siguientes 24 h (principalmente por Heteromys P. tricarunculata pasan 80% del día cantando desmarestianus), y ninguna sobrevivió más de 4 desde una o pocas perchas de despliegue, días (Wheelwright 1988a). realizando cortos viajes de forrajeo hacia árboles Un estudio de depredación por roedores cercanos en fruto (Snow 1977). La mayoría de las documentó que los efectos pueden ser severos, semillas que acarrean son depositadas en altas aun para semillas de algunas especies dispersadas densidades directamente debajo de una percha, en baja densidad (ver Wenny, "¿Qué sucede aunque lejos del parental. Para determinar las después de la dispersión con las semillas de las consecuencias de dicho comportamiento sobre la especies dispersadas por vertebrados?”). La mortalidad de las semillas, Wheelwright (1988a) dispersión beneficia a la mayoría de las especies esparció semillas de Ocotea tonduzii (ca. 20/m2) de semilla grande al sacarlas de zonas de alta en intervalos de 5 días, debajo de tres perchas de depredación predecible, debajo de los árboles en P. tricarunculata y en otros tres sitios elegidos al fruto. Sin embargo, los efectos del consumo por azar, a unos 20 m de cada una de las perchas. La frugívoros pueden variar ampliamente con la

402 especie de dispersor, el hábitat y la estación. Es en Monteverde a una tasa de sólo 1,5% de la necesaria investigación para entender las superficie por año, los sitios de colonización para consecuencias de la dispersión en la adecuación pioneras son raros y espacialmente impredecibles. biológica de las plantas de semillas grande. Para entender las consecuencias de la dispersión Colonización por especies pioneras de plantas por diferentes especies de aves, sobre la de hábitats distribuidos en parches. La adecuación biológica de las plantas, Murray “hipótesis de colonización” de Howe y (1988) comparó las sombras de semillas Smallwood's (1982), proporcionó el marco para producidas por aves, con las distribuciones los estudios sobre tres especies de plantas espaciales y temporales de los sitios adecuados pioneras en la RBBNM (Murray 1986a, b, 1988). para germinación. La probabilidad de Phytolacca rivinoides (Phytolaccaceae), germinación varía en funcción al tamaño y edad Witheringia meiantha y W. coccoloboides del claro para las tres especies de plantas. Por (Solanaceae; Fig. 8.6) se establecen solamente en ejemplo, Phytolacca rivinoides, requiere claros los ambientes altamente iluminados de los claros más grandes y jóvenes que W. meiantha para recientes del dosel. Dado que esos claros ocurren estimular la germinación.

Figura 8.6.Frutos de Witheringia meiantha. Fotografía de Nathaniel Wheelwright.

403 Los tres dispersores más importantes Smallwood (1982), ya que demuestra cómo la (Myadestes melanops, Phainoptila melanoxantha dispersión de semillas mejora la adecuación y Semnornis frantzii) depositan la mayoría de las biológica de la plantas, vía colonización de semillas dentro de los 50-60 m de las plantas parches discretos de hábitat que aparecen en el parentales, aunque son capaces de moverlas espacio de forma impredecible. cientos de metros de la fuente. Con base en un Colonización de árboles hospederos por modelo por computadora que combina datos de la muérdagos. La mayoría de los muérdagos son sombra de semillas, requerimientos de parásitos obligados que colonizan solamente un germinación y tasas de formación de claros, la rango estrecho de plantas hospederas. dispersión por cualquiera de esas tres especies de Adicionalmente, sus plántulas sólo pueden aves resulta en un incremento de 16-36 veces el establecerse sobre una fracción de las ramas de la potencial reproductivo de toda la vida (número planta hospedera (ver Sargent, "Dispersión de total de progenie superviviente producida por las semillas especializada: muérdagos y aves plantas) sobre el caso sin dispersión. Las frugívoras”). Los muérdagos también proveen una diferencias estimadas en la producción potencial oportunidad de entender las consecuencias de la reproductiva asociada con la dispersión por cada dispersión por diferentes animales: las especies una de las especies, fueron mínimas (Murray que más frecuentan las plantas hospederas 1988). adecuadas, y aquellas que usan el comportamiento Existe otra forma de “dispersión” de semillas correcto de deposición (limpiarse las pegajosas y que es importante para estas plantas pioneras: la viscosas semillas en una rama o vástago), son las dispersión en el tiempo. Aunque las semillas de que tienen más probabilidad de afectar la las tres especies normalmente fracasan en reproducción exitosa del muérdago. Sargent germinar en el sotobosque sombreado, donde la (1994; ver Sargent, "Los matapalos y dónde mayoría son depositadas por aves, no mueren. crecen”; "Un matapalo excepcional, Gaiadendron Esas semillas pueden permanecer en o sobre el punctatum”; y "Dispersión de semillas suelo, para germinar posteriormente, si se abre un especializada: muérdagos y aves frugívoras”) claro arriba. Los mecanismos fisiológicos que estudió doce especies de muérdagos en permiten esa dormancia forzada incluyen Monteverde. Estos incluyeron miembros de tres respuestas a las fluctuaciones de temperatura del familias (Viscaceae, Loranthaceae y suelo y la sensibilidad a las características Eremolepidaceae), que parasitan una variedad de espectrales de la luz, las cuales difieren entre los especies hospederas. El muérdago Phoradendron claros y los ambientes del sotobosque (Vazquez- robustissimum (Viscaceae), posee un rango de Yanes y Orozco-Segovia 1984). Cuando la hospederos estrecho (casi obligado sobre el árbol dispersión en el tiempo, vía dormancia, fue pionero Sapium glandulosum), lo cual hizo incorporada al modelo, el rendimiento posible censar todos los individuos en un área reproductivo de las tres especies fue altamente grande (S. glandulosum es casi exclusiva de incrementado. Por ejemplo, con la habilidad de pastizales). Los patrones de movimiento de los permanecer en dormancia en el suelo por sólo 2 dispersores y los de deposición de semillas que años, las plantas podrían producir 11-16 veces producen, fueron examinados en función de la más progenie, que aquellas sin capacidad para abundancia de frutos en tres escalas espaciales lograr dormancia de semillas. Las plantas cuyas (ver Sargent, "Los matapalos y dónde crecen”). Si semillas permanecen en dormancia hasta por 40 bien las tangaras que consumen frutos de P. años, pueden producir hasta 611 veces más robustissimum transportaron las semillas por progenie (Murray 1988). distancias considerables, ninguno dio un servicio Estas estimaciones de rendimiento de dispersión dirigida altamente eficiente. Las reproductivo no incluían los efectos de la aves no escogieron las especies apropiadas para mortalidad de semillas. La tasa a la cual las perchar y pasaron la mayor parte de su tiempo semillas viables son removidas del suelo, tiene perchando en los propios muérdagos, donde las efectos importantes sobre las consecuencias de la semillas no podrían crecer, si fueran depositadas. dispersión por aves diferentes. Este trabajo apoya Este trabajo sugiere que la “hipótesis de la “hipótesis de colonización” de Howe y colonización” de Howe y Smallwood's (1982), es

404 un mejor modelo para entender las ventajas de la dispersadas por M. melanops son probablemente dispersión de muérdagos por aves, que la depositadas debajo del dosel cerrado, antes que en “hipótesis dispersión dirigida". Al igual que con claros. Claramente, el grado en que las las especies pioneras estudiadas por Murray preferencias de hábitat a escala fina influencian (1988), las aves transportan las semillas de los patrones de dispersión de semillas, permanece muérdago por distancias considerables, pero sin resolver. parece que no las depositan preferentemente en sitios favorables para su establecimiento. 8.2.4. Consecuencias de la dispersión de Otros casos potenciales de dispersión dirigida. semillas en la genética de las poblaciones Las preferencias de hábitat por otros frugívoros podría ser la base de dispersión de La dispersión de semillas también efectúa flujo semillas no aleatoria, hacia hábitats particulares. génico. Una única semilla dispersada con éxito La demostración más clara es el trabajo de Wenny por varios cientos de metros puede resultar en y Levey (1998) sobre dispersión de Ocotea flujo génico significativo entre subpoblaciones endresiana (Lauraceae) por P. tricarunculata semi-aisladas. Las únicas mediciones directas de machos en Monteverde. Estas aves depositan la estructura genética poblacional en plantas de mayoría de las semillas debajo de las perchas de Monteverde son para Ocotea tenera (Lauraceae; despliegue de cortejo, donde pasan la mayor parte Gibson 1995, Gibson y Wheelwright 1995, 1996; de su tiempo en la época de apareamiento. Wenny ver Gibson, "Dispersión de semillas y y Levey mostraron que los machos de P. establecimiento de plántulas en una especie de tricarunculata localizan sus perchas árbol lauráceo”). Existen diferencias genéticas preferentemente sobre los bordes de claros y que significativas entre subpoblaciones de parches la supervivencia de las plántulas de 0. endresiana relictuales y de bosque secundario. La dispersión fue mayor en los claros (debido a menos ataques de semillas en estas especies fue considerada por hongos), que en sitios escogidos al azar en el extensa, debido a que la mayoría de los brinzales sotobosque. Como resultado, la supervivencia de dentro cada subpoblación no eran progenie de plántulas fue mayor para las que eran resultado de árboles en la misma subpoblación y porque las semillas dispersadas por machos de P. subpoblaciones siempre contenían más de un tricarunculata, que para las dispersadas por otras grupo de hermanos (Gibson y Wheelwright 1995). especies. Estos hallazgos son consistentes con el hecho de Las plantas pioneras también podrían ser que las aves frugívoras regurgitan varias semillas dispersadas de preferencia a claros, si sus de plantas de una subpoblación, al tiempo que dispersores optan por alimentarse en esos parches visitan plantas en fruto en una subpoblación (Willson et al. 1982). La evidencia de tales distinta. Estos estudios ilustran sobre el potencial preferencias ha sido mixta (Schemske y Brokaw para vincular datos de dispersión de semillas, a 1981, Hoppes 1987, Wunderle et al. 1987, Levey estructura genética poblacional. El trabajo sobre 1988, Loiselle et al. 1996). No existe evidencia de 0. Tenera fue realizado en un paisaje dominado preferencia por claros entre las aves frugívoras del por hábitats alterados por el ser humano. sotobosque en Monteverde (Murray 1988). Debemos esperar estudios comparativos en Myadestes melanops muestra marcada inclinación bosques prístinos del área, para entender cómo el por el sotobosque, sobre los claros. Aunque M. comportamiento de forrajeo de los animales, la melanops es el dispersor principal para muchas dispersión de semillas y la estructura genética de pioneras (información basada en registros de las plantas, están influenciadas por la estructura captura en redes y análisis de varios cientos de tipo matriz de parches pastizal-bosque. muestras fecales; Murray 1988 y datos no publicados; ver Murray, "La importancia de diferentes especies de aves como dispersoras de semillas”), su dieta es tan amplia que sus fuentes de alimento más importantes (árboles de subdosel y epífitas) son más densos fuera de los claros. Como resultado, la mayoría de las semillas

405 8.2.5. Discernimientos sobre la consumidas, proporción de frutos removidos) para coevolución planta-frugívoro alcanzados evaluar la importancia relativa de dispersores con los estudios en Monteverde: ¿qué distintos. sigue? La investigación sobre la biología poblacional de los frugívoros importantes en Monteverde es Los estudios en Monteverde han incrementado también necesaria. Los estudios detallados sobre nuestro conocimiento sobre interacciones planta- Pharomachrus mocinno (Wheelwright 1983, frugívoro, pero mucho queda por hacerse. Una de Powell y Bjork 1995), han sido valiosos para las necesidades más críticas es clarificar la documentar cómo un frugívoro importante naturaleza de las relaciones coevolutivas entre interactúa con sus plantas alimenticias, y las plantas y frugívoros (Howe 1993). Dado que las complejidades de su preservación. Muchos otros consecuencias del consumo de frutos por frugívoros son tan cruciales como P. mocinno diferentes animales sobre la adecuación biológica para los ecosistemas de Monteverde, pero se de las plantas, está en el corazón de esas conoce prácticamente nada de la biología de sus relaciones evolutivas, se requieren estudios sobre poblaciones. Nadie ha intentado siquiera estimar la ecología del forrajeo (dónde van las semillas) y densidades poblacionales o tamaños de los demografía de las plantas (qué les sucede a las ámbitos de hogar y, para algunas especies, semillas al llegar a ese destino). Es necesario ignoramos aún su biología reproductiva básica. realizar estimaciones cuantitativas de las sombras Por ejemplo, el primer nido activo de Procnias de semillas generadas por vertebrados, para tricarunculata —una de las aves frugívoras discenir las diferencias sistemáticas entre grandes más importantes en Monteverde— fue dispersores, y entender la escala espacial sobre la hallado recién en 1992 (G. Powell, com. pers.). cual conducir los estudios de las consecuencias También es necesario estudiar los frugívoros demográficas de la dispersión. También se de Monteverde y sus plantas alimenticias al nivel requieren estudios sobre los efectos relacionados de comunidad. La información que tenemos está con la densidad y la distancia en la depredación de limitada a registros cualitativos de alimentación semillas (prácticamente sin estudios en (ver Murray, "La importancia de diferentes Monteverde para el caso de semillas pequeñas), y especies de aves como dispersoras de semillas”). sobre las tasas de ataque por patógenos (no Estimaciones cuantitativas de la proporción de la estudiado en Monteverde, pero ver Augspurger cosecha de frutos dispersada por cada frugívoro, 1983a, b). brindarían estimaciones más informadas sobre la La investigación sobre las consecuencias de la importancia relativa de cada frugívoro en la dispersión también debería incluir la ecofisiología comunidad, lo cual mejoraría los esfuerzos de de las plántulas con requerimientos restrictivos de conservación. Es necesario estudiar la función de hábitat, especialmente de especies pioneras y los químicos no nutricionales de los frutos y su muérdagos. La fisiología de las plántulas puede papel en la interacción planta-dispersor. La explicar la evolución de la fenología de manipulación química del tránsito de semillas por maduración de frutos para algunas especies (ver el tracto disgestivo se conoce de dos estudios. Sin Wheelwright, "Una hipótesis acerca del tiempo de embargo, no se ha estudiado la posibilidad de que floración y fructificación en árboles competidores los químicos secundarios puedan tener otros tropicales” y Murray, "Fenologías de efectos farmacológicos (e.g., antiparasitarios). fructificación en plantas pioneras: limitaciones Todavía existe mucha necesidad de realizar impuestas por la fenología de floración, régimen comparaciones generales de las comunidades de de disturbios y patrones de migración de los plantas y frugívoros de Monteverde, con las de dispersores”). Los estudios sobre consecuencias otros sitios, para identificar similitudes y demográficas de diferentes patrones de dispersión diferencias entre comunidades, derivadas del de semillas, ayudarán a desarrollar estrategias de clima, historia evolutiva o la influencia humana. conservación efectivas, porque algunos Los estudios que integren las áreas de dispersores son más efectivos que otros. Al polinización y dispersión de semillas serán presente, estamos restringidos a algunos criterios particularmente útiles, pues es fundamental simplistas (e.g., conteo de especies de frutos entenderlas para un adecuado manejo de esas

406 interacciones en un ambiente cada vez más Fonseca y Ganade 1996; ver Longino, fragmentado. Las interacciones planta-animal, "Mirmecófitas”). Se ha realizado poco trabajo además de los mutualismos de polinización y sobre los mutualismos planta-hormiga o sobre dispersión de semillas, son igualmente herbivoría, depredación de semillas y otras importantes, y son áreas que permanecen interacciones planta-animal antagonistas en virtualmente inexploradas en Monteverde. Un tipo Monteverde (ver los ensayos a continuación por de mutualismo común en ambientes tropicales es Koptur, Weiss, Wenny y Longino). Estas el que ocurre entre hormigas y plantas: las interacciones tienen consecuencias demográficas hormigas protegen a las plantas de los herbívoros y genéticas para las poblaciones de plantas y y, a cambio, reciben alimento y en ocasiones animales, incluso al nivel de comunidad y a escala refugio (Schupp y Feener 1991, Rico-Gray 1993, regional.

POLINIZACIÓN DE EPÍFITAS DE ERICACEAE POR COLIBRÍES EN EL DOSEL DEL BOSQUE NUBOSO William H. Busby

En Monteverde, los miembros de Ericaceae polinización por colibríes (Cuadro 8.2). La (familia de los arándanos) son epífitas conspicuas, mayoría de las flores tienen corolas tubulares con forma de vida arbustiva, despliegues de flores blancas, rojas o púrpuras, orientadas en ángulo vistosas y abundantes, y frutos carnosos, hacia abajo. El néctar es producido todo el día y dispersados por aves. La mayoría de las 15-20 tiene concentración de azúcares moderada (14- especies de Monteverde habitan los bosques muy 22%). Tal como en la mayoría de las especies húmedos de mayor elevación de la RBBNM. adaptadas a la polinización por colibríes (Baker y Estudié la ecología de la polinización de nueve Baker 1979), el azúcar dominante en el néctar es especies de Ericaceae del dosel en la Reserva, sacarosa. La excepción es Vaccinium poasanurn, para determinar la biología floral, secreción de la cual tiene flores acampanadas, blanco-verdosas, néctar y su proporción de azúcares, y los que cuelgan en racimos y producen néctar con visitantes florales. Como parte de un proyecto mayor concentración de glucosa y fructuosa. Esta más grande (Feinsinger et al. 1987), mis colegas y especie es visitada ocasionalmente por colibríes yo examinamos los colibríes capturados en redes de pico corto, pero sus visitantes más frecuentes de niebla para determinar qué tipos de polen (y supuestos polinizadores) son abejorros llevaban las aves. (Bombus spp.). La biología floral de todas las especies, excepto una, sugiere adaptaciones a la

Cuadro 8.2. Medidas florales, producción de néctar, proporciones de azúcares [sacarosa/(glucosa + fructuosa)] y visitantes florales para nueve especies de Ericaceae en el bosque nuboso de Monteverde.

407 Siete especies de ericáceas con corolas cortas y importante como polinizadores de Ericaceae, que tubulares fueron visitadas por tres especies de las dos últimas. colibríes de pico corto: Elvira cupreiceps Se diferencian dos grupos ecológicos de (Coppery-headed Emerald, que posee pico muy colibríes y plantas polinizadas por aves corto y ligeramente curvado), Lampornis (incluyendo Ericaceae) en Monteverde: plantas calolaema (Purple-throated Mountain-gem, con con flores de longitud mediana a corta, pico corto y recto) y Panterpe insignis (Fiery- polinizadas por varios colibríes de pico corto; y throated Hummingbird, pico corto y recto). Elvira plantas con flores largas y rectas, polinizadas por cupreiceps, que es un visitante estacional de pico un ave cuyo pico es también largo. Entre las corto que forrajea en el dosel, visitó solamente las ericáceas de flor corta, el tamaño del despliegue dos ericáceas con las corolas más cortas, floral de una planta determina en gran manera Cavendishia complectans y C. capitulata. En cuáles especies de colibríes visitarán sus flores. contraste, Lampornis calolaema, que es residente Las plantas que producen pocas flores suelen todo el año y es el colibrí más conspicuo en la atraer colibríes no territoriales (e.g., hembras de L. RBBNM, fue el visitante más frecuente de flores calolaema). Grandes despliegues florales, como de corola corta y fue observado visitando todas, los de Satyria warszewiczii y Cavendishia excepto una, de las especies de corola corta. bracteata, atraen colibríes territoriales (e.g., P. Panterpe insignis ocupa las zonas de mayor insignis y L. calolaema machos). Las ericáceas de elevación en la Reserva, donde defiende recursos flor corta forman parte de una asociación más florales abundantes (tres de las siete especies) del grande de polinizadores y plantas en el bosque dosel. Lampornis calolaema y P. insignis nuboso de Monteverde, la cual incluye por lo probablemente son capaces de extraer néctar de menos 20 especies de plantas polinizadas por todas las ericáceas de corola corta. Sin embargo, colibríes en el dosel y el sotobosque, que son algunas especies de ericáceas y colibríes habitan visitadas por especies de colibríes con el pico rangos altitudinales y ambientales estrechos, y no corto (Feisinger et al. 1986, 1987). todas las ericáceas comparten ambiente con todas En contraste, la subcomunidad de flores largas las especies de colibríes. está pobremente representada en Monteverde, en Las largas flores de Psammisia ramiflora comparación con áreas vecinas en la ladera del fueron visitadas por otro grupo de colibríes. El Caribe. Stiles (1985) estudió otras especies principal visitante floral fue Doryfera ludoviciae epífitas con flores largas, visitadas por Doryfera (Green-fronted Lancebill), un colibrí de pico largo ludoviciae (Green-fronted lancebill) en un sitio de (34.4 mm) y recto. Psammisia ramiflora tiene bosque de mediana elevación, en la Cordillera corola larga y colgante, que requiere que los Central. Esta subcomunidad de dosel parece polinizadores revoloteen debajo de las flores con distinta de la bien documentada asociación entre el pico hacia arriba, para alcanzar los nectarios. plantas y flores largas y curvas, halladas Otros colibríes, Phaethornis guy (Green Hermit) principalmente en el sotobosque, que son en particular, visitan ocasionalmente las flores de polinizadas por colibríes con picos de forma Psammisia ramiflora y podrían polinizarlas, pero similar, como P. guy en la RBBNM (Feinsinger et sólo Doryfera ludoviciae parece ser capaz de al. 1986, 1987) y otros colibríes en otros sitios extraer el néctar de manera eficiente. El análisis neotropicales (Snow y Snow 1972, Stiles 1975). de picos y cabezas de cinco especies de colibríes Este estudio motiva una serie de preguntas. reveló que todos transportan polen de ericáceas ¿En qué grado están adaptadas las plantas de con frecuencia. Las cargas de polen de Lampornis dosel a la polinización por colibríes? ¿Cómo calolaema, Panterpe insignis y Doryfera afectan los recursos ricos en néctar ofrecidos por ludoviciae colibríes de pico corto (Feinsinger et plantas polinizadas por insectos en el dosel, a los al. 1986,1987) tuvieron 800 tétradas (paquetes de colibríes y a las ericáceas polinizadas por aves? cuatro granos de polen) por ave, mientras que las Esos recursos ricos en néctar son muy atractivos de Elvira cupreiceps y Phaethornis guy para los colibríes. ¿Ocurre esto a expensas de las promediaron <10 tétradas por ave, lo cual sugiere visitas a las especies polinizadas por aves, o que las primeras tres especies juegan un rol más simplemente proporciona un grupo mayor de polinizadores potenciales? La baja altura del dosel

408 en el bosque nuboso de Monteverde favorece el trabajo sobre polinización de epífitas.

ESCARABAJOS SCARABAEIDAE, OREJA DE ELEFANTE (ELEPHANT EAR, XANTHOSOMA ROBUSTUM) Y SUS ASOCIADOS Lloyd Goldwasser

La polinización de Xanthosoma robustum actualmente, los árboles crecieron sobre ellos y ("pata" o "elephant ear") por escarabajos de la solamente quedan unas pocas. Los parches familia Scarabaeidae involucra una coordinación pequeños y aislados que se hallan a mayor espectacular entre el intenso calentamiento elevación en Monteverde, son bastante típicos de metabólico de las plantas, y los vuelos de los su distribución original. La inflorescencia, rasgo escarabajos. Si bien el calentamiento floral en típico de la familia Araceae (aráceas), tiene dos Araceae es conocido desde la época de Lamarck partes: la espata, que es una hoja modificada (1778), Monteverde es uno de los pocos sitios (bráctea) que cubre la inflorescencia a medida que donde se ha documentado la conexión entre el se desarrolla, y el espádice, un pedúnculo calentamiento y las relaciones ecológicas de estas esponjoso que está cubierto por las flores (Fig. especies. Xanthosoma robustum es una planta que 8.7). En Xanthosoma, las flores masculinas se se sostiene derecha, tan alta como un ser humano, encuentran en la parte superior del espádice, y las y posee hasta cuatro hojas, cada una de femeninas en la parte inferior, y están separadas aproximadamente 1 m de largo y ancho. Los por un anillo de flores estériles. La parte inferior residentes de Monteverde la consideran maleza, del espádice encierra las flores femeninas pues crece rápidamente en áreas húmedas y formando una cámara. Un individuo produce 5-15 soleadas, como los pastizales. A inicios de los 80, inflorescencias, a intervalos de ~9 días. La los pastizales sobre-crecidos en la cabecera del floración ocurre principalmente durante la época valle de Peñas Blancas albergaban parches de lluvias. grandes con cientos de Xanthosoma, pero

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Figura 8.7. Inflorescencia de Xanthosoma robustum.La parte superior de la espata es blanca y la inferior es púrpura o verde. La estructura completa tiene 20-30 cm de alto.

NOTAS PARA FIGURA: Male flowers=flores masculinas, female flowers=flores femeninas, spadix=espádice, spathe=espata, constrinction=estrechamiento, sterile flowers=flores estériles

Las flores de Xanthosoma son visitadas por dos por humanos y escarabajos desde cierta distancia. especies de escarabajos (Scarabaeidae: Cuando la temperatura alcanza picos de 40-42°C, Coleoptera) en Monteverde, ambas del género mucho más alta que la del ambiente (~ 18°C) o la Cyclocephela y de tamaño (~2,5 cm) y del cuerpo humano (37°C), los escarabajos comportamiento similares. Cyclocephela comienzan a llegar. Su zumbido puede escucharse nigerrima es casi negro, y C. sexpunctata posee bien a medida que revolotean y se posan en una coloración marrón claro con manchas oscuras. En reunión crepuscular. Los escarabajos se posan en Peñas Blancas, C. sexpunctata es dos veces más la espata y descienden a la cámara, donde abundante que C. nigerrima; pero la abundancia permanecen por 24 h, excepto por exploraciones relativa en Monteverde es de veinte a uno, a favor ocasionales al espádice. El polen que traen se de C. nigerrima. suelta en una secreción anaranjada y pegajosa El primer día que se abre la inflorescencia de sobre las flores femeninas receptivas. Los Xanthosoma, el espádice comienza a calentarse escarabajos comen el anillo de flores estériles. intensamente alrededor de las 18:00 h (Fig. 8.8). Entretanto, el espádice se enfría a la temperatura Con el calor se volatiliza un aroma suave y del ambiente nocturno. ligeramente dulzón, que es detectado con facilidad

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Figura 8.8.Calentamiento de inflorescencias de Xanthosoma robustum (círculos llenos). Los círculos blancos representan una inflorescencia en su segunda noche; los cuadrados la temperatura ambiente. También se indican los momentos aproximados en que comienzan a llegar los escarabajos a las inflorescencias recientemente abiertas y cuando la inflorescencia libera el polen en la segunda noche.

411 Al día siguiente, los escarabajos se aparean y refrigerador, que a temperaturas ambiente consumen el néctar dentro de la inflorescencia. El normales. Esas inflorescencias habían sido típico número de escarabajos en una cortadas de la planta varias horas antes del inflorescencia de Xanthosoma robustum en experimento, pero esto no afectó el tiempo de Monteverde es alrededor de siete; lo máximo que calentamiento, ni la temperatura alcanzada. he visto en una inflorescencia fue 38. Hacia el Mediante una técnica de marcaje individual, final de la segunda tarde, la inflorescencia que permitía identificar cada escarabajo comienza a calentarse nuevamente (Fig. 8.8). En recapturado, (Goldwasser et al. 1993) se logró esta ocasión, la temperatura alcanza unos 34°C; y demostrar que pocos escarabajos se mueven a la las flores masculinas liberan polen. Los inflorescencia más próxima; la mayoría vuelan a escarabajos se arremolinan, trepan por el espádice inflorescencias más alejadas, pasando por encima y quedan cubiertos de polen, para luego salir de otras elegibles. Este comportamiento tiende a volando hacia otra inflorescencia abierta, donde la maximizar la exocruza y mejorar el flujo génico. secuencia se repite. Sin embargo, en tres años de marcar y recapturar Durante los días siguientes, la parte superior de escarabajos en ambos lados de la Divisoria la inflorescencia (aquella con flores masculinas), Continental, nunca recapturé un escarabajo en un se pudre y cae. La parte inferior (con la parte baja lado, que hubiera sido originalmente marcado en de la espata, que cubre las flores femeninas), el otro lado. Estos escarabajos visitan otras permanece intacta y madura en los siguientes dos aráceas, además de Xanthosoma robustum; meses. Cuando el fruto está maduro, la espata se algunos escarabajos cambian entre Xanthosoma, parte y se pela para dejar al descubierto algo Syngonium sp. y Philodendron sp. de una noche a similar a una mazorca madura, con unos 300 la siguiente. Esta falta de fidelidad para con las frutos verdes y suaves, cada uno con 20-30 especies, podría reducir la eficiencia de la semillas. Al parecer, los principales consumidores polinización. y dispersores son murciélagos, que muerden los Otros tres tipos de visitantes florales están frutos al vuelo. Muchos murciélagos prefieren los asociados con este sistema de polinización: (1) frutos de Xanthosoma a otros alimentos. El "intrusos," los cuales explotan la interacción en tránsito de las semillas por el tracto digestivo del perjuicio de las plantas o de los escarabajos murciélago toma una media hora, tiempo (Goldwasser 1987); (2) depredadores, que suficiente para su dispersión por todo el bosque consumen otros visitantes de las inflorescencias; y (E. Dinerstein, com. pers.). (3) especies comensales, que tienen poco efecto La clave para el calentamiento en aráceas es la sobre las otras especies. Entre los intrusos están luz. Un haz de luz en un momento crítico inicia el los ácaros de la familia Macrochelidae, que están calentamiento en Sauromatum y Dracunculus, presentes en todas las inflorescencias que tienen hasta varios días después (Chen y Meeuse 1972, escarabajos. Los ácaros se mueven de una planta a Meeuse 1975). El catalizador químico es el ácido la otra sobre los escarabajos, en grupos de 20-30 salicílico (Raskin et al. 1987) y la secuencia, una en cada individuo. Entre los viajes, los ácaros vez iniciada, sigue su curso sin importar futuras beben el néctar dentro de la cámara. Los insectos perturbaciones. La temperatura pico en chupadores de la familia Miridae son visitantes Philodendron es notablemente constante dentro de constantes de las inflorescencias de muchas un rango de 35°C en las temperaturas aráceas, donde se posan en las partes suaves de la ambientales, una hazaña que a temperaturas más espata a chupar los jugos de la planta. Los míridos bajas requiere tasas metabólicas más elevadas que también se reproducen en las inflorescencias. En las de los músculos de vuelo de un colibrí (Nagy mis observaciones en Monteverde, generalmente et al. 1972). Utilizando un refrigerador como encontré unas tres docenas de individuos en una cámara de enfriamiento, pude constatar que el inflorescencia, de los cuales cerca de un tercio pico de temperatura en Xanthosoma robustum eran ninfas. Hembras solitarias de algunas llega alrededor de los 40°C, aun cuando la especies de moscas suelen llegar a las temperatura ambiente está en 8°C. Sin embargo, inflorecencias recientemente abiertas, antes de después de alcanzar ese pico, la temperatura de la que lleguen otros visitantes, dan unas vueltas y inflorescencia desciende más rápido en el ponen huevos, para luego irse. Las larvas crecen

412 dentro de la inflorescencia sin causar daños, pero sitios, y el hecho de que están involucrados varios luego emergen como adultos haciendo túneles, estadíos para muchos de ellos, sugiere que la que dejan huecos en la espata, y que incrementan selección de aráceas podría ser especie-específica la vulnerabilidad de los frutos en desarrollo, a ser para algunas de esas especies. La interacción de atacados por hongos u otros animales (Madison polinización entre escarabajos y aráceas 1979). proporciona recursos que algunas especies Las arañas son los depredadores más explotan directamente, y también un escenario de fascinantes de las inflorescencias de aráceas. Son interacción con otras especies. El número y visitantes poco comunes de Xanthosoma variedad de los visitantes refleja lo espectacular robustum, pero alejan o remueven otros visitantes, del atractivo de las inflorescencias de Xanthosoma de manera que las inflorescencias donde está robustum; lo cual muestra a su vez la importancia presente una araña, tienden a estar libres de daño. de lograr atraer polinizadores a parches que son Otros depredadores son larvas y adultos de transitorios y se hallan separados en un bosque estafilínidos (Staphylinidae, rove beetles) y las denso. larvas depredadoras de sírfidos (Syrphidae, hover Agradecimientos Agradezco mucho a Bill flies). Las larvas de sírfidos permanecen en la Calvert, Patricia y Michael Fogden y al Centro misma planta entre floraciones y trepan a cada Científico Tropical (Tropical Science Center) por inflorescencia que aparece, a medida que se abren, permitirme estudiar las aráceas en sus tierras. El creciendo cada vez más grandes. apoyo financiero fue brindado por la Muchas otras especies parecen ser comensales, Oraganización para Estudios Tropicales, Phi Beta incluyendo pequeñas avispas, drosófilas y otras Kappa, el Centro para Estudios Latinoamericanos moscas, tijeretas, trips y psocópteros. Es común (Center for Latin American Studies) y Sigma Xi. hallar varias docenas de drosófilas posadas en la Muchas gracias a Tomas y Lindi Guindon, por su parte superior de la espata; mientras que las hospitalidad durante mis estadías en el campo, a tijeretas, trips y psocópteros permanecen Peter Feinsinger y otros miembros de SuCoPla, inconspicuos en la parte baja de la cámara, donde por las discusiones sobre polinización. A Jerome se alimentan de detritos. La presencia constante Casas y Marla Goldwasser, por sus comentarios al de visitantes no polinizadores en las manuscrito, y a Bastiaan Meeuse por encender mi inflorescencias de aráceas en Monteverde y otros interés por las inflorescencias de las aráceas.

MUTUALISMOS DE POLINIZACIÓN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN HIGUERAS Judith L. Bronstein

El mutualismo entre las higueras (Ficus spp., con la polinización, la dispersión de semillas de Moraceae) y sus avispas polinizadoras obligadas higueras es generalizada. (Hymenoptera: Chalcidoidea: Agaoninae) es una En Monteverde existen cinco especies de de las interacciones planta-animal más conocidas higueras: Ficus pertusa, F. tuerkheimii, F. y que ha llegado a convertirse en emblemática de velutina, F. crassiuscula y F. yoponensis (Wiebes los trópicos. Existen unas 750 especies de 1995). Solamente se ha estudiado en detalle la higueras y casi todas poseen polinizadores únicos, biología reproductiva de F. pertusa en lo cual convierte a esta interacción en uno de los Monteverde. Particular atención se le ha dado a mutualismos más estrechamente co-evolucionados Ficus yoponensis en la Isla de Barro Colorado, y especie- específicos. Las higueras también están Panamá (Milton et al. 1982, Herre 1989, Windsor involucradas en interacciones mutualistas con et al. 1989). Las otras no han sido estudiadas. Mi vertebrados dispersores de semillas. En contraste trabajo se focaliza en F. pertusa, la cual es bastante típica de las cerca de 350 especies de

413 Ficus con sistema de apareamiento monoico individuo se desarrollan en estrecha sincronía, (Bronstein 1992). mientras que los distintos individuos en la Los árboles de Ficus pertusa son comunes en población florecen asincrónicamente (Bronstein todo Monteverde, y son frecuentemente dejados 1987, 1988a). De esa manera, las avispas deben como árboles de sombra cuando se convierte el localizar otro árbol en la fase fenológica correcta bosque en pastizales. Los árboles florecen de para reproducirse. Estas avispas viven como forma impredecible, pero generalmente de una a adultas en estado silvestre sólo un día o dos, y no tres veces al año, con varios cientos de miles de se alimentan; la mortalidad en el tránsito entre inflorescencias (higos) en cada episodio. Casi árboles debe ser alta con seguridad. todos los polinizadores (hembras de Pegoscapus Todavía quedan muchos vacíos en el silvestrii), llegan en un periodo de 2-3-días, conocimiento de la biología de la polinización de aparentemente en respuesta a aromas especie- F. pertusa, y de las interacciones higos- específicos, que son liberados cuando las polinizadores en general (Janzen 1979, Bronstein florecillas femeninas (unas 200 en cada higo) se 1992, Herre 1996). No está claro por qué las hallan receptivas (Bronstein 1987, Anstett et al. avispas no dejan suficiente progenie como para 1996). Las avispas (que miden 1 mm) se escurren destruir todas las semillas dentro de los higos, o dentro de los pequeños (1 cm) higos esféricos por qué son mutualistas al fin y al cabo. Se cree cargando el polen, accediendo así a las florecillas que los higos limitan la abundancia de avispas al femeninas, pero quedando a la vez fatalmente producir dos tipos distintos de florecillas: unas atrapadas en el proceso. Las florecillas varían con estilos cortos, donde los ovarios son mucho en la longitud de su estilo y están accesibles para la oviposición de las avispas y escalonadas de manera que los estigamas forman pueden recibir un huevo, y otras con estilo largo, una superficie uniforme dentro de la cavidad del las cuales poseen ovarios inaccesibles para ellas y higo. Una vez que la avispa está dentro del higo, son, por tanto, capaces de producir semillas. Sin deposita el polen en la superficie estigmática; embargo, los estilos no están distribuidos luego inserta su ovipositor en algunos estilos para bimodalmente en F. pertusa (Bronstein 1988b), ni dejar los huevos. Si alcanza el ovario en la base de en cualquier otra especie monoica de higo algún estilo, deposita un huevo. Uno de los (Bronstein 1992, Kathuria et al. 1995). Su vástagos se desarrollará dentro del ovario, distribución es unimodal, de forma que una avispa alimentándose de la semilla que comienza a con ovipositor ligeramente más largo, debería desarrollarse como resultado del polen que la tener más oportunidades de depositar huevos, lo avispa dejó. Si el estilo es demasiado largo en cual resulta en menor producción de semillas. relación con su ovipositor, ella no deposita el Otro misterio es cómo las poblaciones de huevo, lo cual permite que la semilla se desarrolle avispas de las higueras son capaces de persistir en sin perturbaciones. el escenario de fenología floral de los higos. La A lo largo de los siguientes dos meses, las probabilidad de fracaso de las avispas para semillas y las larvas de avispa que se alimentan de localizar su planta hospedera parece alta, las semillas, se desarrollan dentro de los higos. especialmente en poblaciones pequeñas de Los machos maduros emergen de los ovarios en higueras (Fig. 8.9). Los modelos de simulación los que se han desarrollado, buscan a las hembras sugieren atributos fenológicos sutiles en las aún en desarrollo, y se aparean con ellas. Luego higueras, que podrían ayudar a estabilizar la los machos abren un hueco de salida por la pared dinámica de esta interacción (Bronstein et al. del higo con sus mandíbulas. Las hembras 1990, Anstett et al. 1995). Hemos documentado emergen de los ovarios y buscan el manojo de uno de estos atributos in F. pertusa, que es la anteras recién maduras, que están esparcidas por prolongada receptividad de las florecillas las florecillas femeninas en su higo natal; rompen femeninas (Anstett et al. 1996). Otra pregunta está las anteras y almacenan polen en bolsas especiales relacionada con la gran comunidad de avispas no en sus abdómenes. Así, fecundadas y cargadas de polinizadoras que se desarrolla junto con los polen, las hembras dejan sus higos natales para polinizadores, dentro de F. pertusa (Bronstein buscar otro higo receptivo en el cual dejar sus 1991) y otras higueras. Esta incluye formadoras huevos. En F. pertusa, todos los higos de un de agallas, parásitas y depredadoras; algunas

414 emparentadas de cerca con las polinizadoras, y y se requiere investigación sobre su impacto en la muchas son también específicas de especies de ecología y evolución del mutualismo de higueras, al igual que las polinizadoras. La polinización (West y Herre 1994, Machado et al. historia natural de estas especies es poco conocida 1996, West et al. 1996).

Figura 8.9. Secuencia floral hipotética de una población de cuatro árboles de una especie de higuera, tal como Ficus pertusa en Monteverde. Las avispas llegan al árbol durante un intervalo corto, polinizan y depositan sus huevos (fase femenina o receptora de polen); las semillas y avispas se desarrollan dentro de los higos por cerca de dos meses; la progenie del polinizador se aparea y sale de la flor llevando polen durante otro intervalo breve (fase masculina o de dispersión del polen). Dado que las avispas viven sólo uno o dos días, la fase masculina del árbol que ellos dejan, debe corresponder en tiempo con la fase femenina de otro árbol cercano, para que el viaje sea exitoso. Si cualquiera de estos árboles está ausente, la población local del polinizador se extinguiría durante ese periodo. Por ejemplo, si está ausente el árbol 1, las avispas que salen del árbol 3 se extinguirían y no quedaría un grupo de avispas adultas, ni madurando.

Si bien la biología de la polinización de F. diferencias entre poblaciones de la misma especie, pertusa es ampliamente representativa de las por ejemplo, en el N. de México, F. pertusa no higueras monoicas, hay muchas diferencias entre presenta la estrecha sincronía de floración dentro especies de higueras, que son poco conocidas y cada individuo, que existe en Monteverde y fascinantes. Ficus crassiuscula tiene por lo menos Panamá (Bronstein 1988a, Smith y Bronstein cinco veces más florecillas por higo que F. 1996, A. Herre, com. pers.). Una ruptura en la pertusa (aunque muchos menos higos por árbol), sincronía dentro de cada árbol es otro de los lo cual puede tener importantes consecuencias atributos fenológicos que estabilizan la dinámica para las interacciones entre higueras y avispas, y poblacional de higueras y avispas en los modelos, entre avispas (Herre 1987, 1989, 1996). Una pero no es algo que exista en todo el rango de especie rara en Monteverde es Ficus tuerckheimii, distribución de la especie. pues no tiene avispas agaónidas asociadas La inusual fenología de las higueras tiene obligatorias (Ramirez 1970). También existen importantes implicaciones para sus interacciones

415 con los dispersores de semillas. A nivel en comparación con otros frutos tropicales poblacional, las higueras florecen todo el año. Así (Dinerstein 1983) y son abandonados cuando hay también frutifican todo el año, por lo cual son una mejores alimentos disponibles. El mayor número fuente de alimento confiable para los vertebrados y diversidad de aves (residentes y temporales) que en periodos del año cuando casi nada más está visitaron a F. pertusa, se dio entre febrero y abril, disponible. Se cree que casi todos los vertebrados cuando pocas especies alternativas en Monteverde de bosques tropicales se alimentan de higos en estaban en fruto (Bronstein y Hoffman 1987). algún momento en sus vidas (Janzen 1979). Por Este hecho fue seguido por una drástica reducción ello, las higueras se han denominado “recursos en las visitas de todas las especies al final de abril, clave” en bosques tropicales; su pérdida pondría periodo de relativa alta abundancia de frutos en en seria amenaza el mantenimiento de las Monteverde (Wheelwright 1983). También existe poblaciones de vertebrados, aunque sean una una fuerte variación espacial en la identidad de las proporción relativamente pequeña de la biomasa aves que se alimentan de F. pertusa, tanto entre del bosque (Terborgh 1986). distintos pastizales (Bronstein y Hoffman 1987), Las higueras pueden dividirse en dos como entre los pastizales y las regiones forestadas “síndromes de frutos” ampliamente reconocidos. de Monteverde, 1km más arriba (Wheelwright et El primer grupo incluye las especies dispersadas al. 1984). Las comparaciones regionales darán luz principalmente por mamíferos, en especial los sobre la ecología y evolución de estas murciélagos. Los frutos de estas especies maduran interacciones. Por ejemplo, en la Isla de Barro en la noche y son verdes, esponjosos y Colorado, los frutos maduros de F. pertusa son aromáticos, cuando están maduros. Los verdes y son consumidos por murciélagos (Kalko murciélagos de Monteverde se alimentan de et al. 1996); grupo que de forma consistente cuatro de las cinco especies de Ficus: F. rechaza los frutos que maduran rojos en tuerkheimii (cuyos frutos también son consumidos Monteverde (J. Rieger y E. Jakob, datos no por aves grandes), F. crassiuscula, F. velutina y publicados). F. yoponensis (Dinerstein 1983). El segundo El mutualismo es la interacción menos grupo incluye especies cuyos higos maduran entendida entre especies (Bronstein 1994). Para durante el día, son rojos, jugosos y sin aroma al comprender estas fascinantes interacciones, los madurar; son muy apetecidos por las aves. Ficus estudios más prometedores son aquellos que pertusa es una especie dispersada por aves en comparen diferentes tipos de mutualismo (e.g., los Monteverde. Veintiséis especies de aves, de 10 mutualismos de polinización especializada y familias, se alimentaron en árboles de F. pertusa dispersión generalizada de F. pertusa), en pastizales, a lo largo de 5 meses (Bronstein y mutualismos similares que involucren diferentes Hoffman 1987). pares de especies (e.g., las cinco combinaciones A pesar de que las higueras tienen importancia de higos y polinizadores de Monteverde), y el a nivel comunitario por su amplia aceptación y mismo mutualismo en diferentes regiones (e.g., el disponibilidad en tiempos de necesidad, no son un mutualismo entre F. pertusa y P. silvestrii en alimento preferido. Son nutricionalmente pobres Monteverde y México).

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE BLAKEA Y TOPOBEA (MELASTOMATACEAE) Cecile Lumer

Blakea y Topobea (Melastomataceae) son dos Estos géneros son idénticos, excepto por la forma géneros de hemi-epífitas cercanamente de sus anteras (Gleason 1945). Blakea tiene emparentados (plantas que germinan sobre anteras cuneiformes agachadas (Fig. 8.10); árboles, pero envían raíces al suelo como adultas). mientras que las anteras de Topobea son más

416 largas y más entrechas (Fig.8.11). En Monteverde anomala crece al borde de la RBBNM y en el existen cinco especies de Blakea (B. anomala, B. bosque montano muy húmedo, justo debajo. chlorantha, B. gracilis, B. grandiflora y B. Topobea durandiana está solamente en áreas de tuberculata). Topobea está representada por tres menor elevación de la comunidad Monteverde. especies (T. brenesii, T. durandiana y T.pittieri). Estas especies son hemi-epífitas heliófitas y Blakea chlorantha, B. grandiflora, B. tuberculata grandes, y crecen en varios niveles en el dosel. y T. pittieri crecen en la RBBNM; B. gracilis y T. También crecen en zonas abiertas, sobre árboles brenesii son comunes en las áreas abiertas y caídos y tocones, donde yo estudié su biología perturbadas, justo debajo de la Reserva. Blakea reproductiva.

Figura 8.10.Blakea gracilis. Fotografía de C. Lumer.

Figura 8.11.Topobea durandiana. Fotografía de C. Lumer.

En Monteverde, las flores de Blakea y anteras, en todas las especies. Debido a las Topobea (except B. chlorantha) son polinizadas diferencias en tamaño floral y textura, yo esperaba por abejas. Tienen flores grandes, blancas y que cada especie fuera visitada y polinizada por rosadas, que se abren en la mañana, emiten un un grupo pequeño de abejas, cuyo tamaño delicado y suave aroma durante el día, pero correspondiera al de las flores. Sin embargo, las carecen de néctar. El polen es liberado a través de flores fueron visitadas y polinizadas por varias poros diminutos localizados en la punta de las especies de abejas (Cuadro 8.3), incluyendo

417 especies muy grandes, como Xylocopa frontalis indirectos de vuelo. El polen es expulsado desde (carpenter bee), hasta otras de tamaño mediano, los poros de las anteras directamente sobre la como Meliponis spp. Las abejas colectaban polen frente de la abeja, de donde es transferido usando el método de vibraciones o zumbido fácilmente al estigma de la siguiente flor visitada. ("buzz"), en el cual las abejas doblan sus cuerpos Luego de visitar varias flores, la abeja se limpia, sobre las anteras y hacen vibrar sus músculos colectando el polen para alimentar a los juveniles.

Cuadro 8.3.Abejas visitantes de Blakea y Topobea en Monteverde (1979-1980).

Estas especies de Blakea y Topobea tienen manipulaciones experimentales, las flores sistemas de apareamiento flexibles. Pueden autopolinizadas (aquellas en que yo puse polen producir frutos con semillas viables, sin exocruza, recolectado en una flor, en el estigma de la misma pues las plantas son autocompatibles (Fig. 8.12). flor) de T. brenesii produjeron significativamente Algunas plantas son bastante grandes y las abejas más semillas, que aquellas con exocruza (C. pueden visitar varias flores del mismo individuo. Lumer, datos no publicados). Adicionalmente, A medida que las abejas se mueven de flor en flor, Blakea grandiflora y T. brenesii son autógamas; el polen acumulado en sus abdómenes es es decir, son capaces de producir frutos con depositado en los estigmas. Durante dos años de semillas viables sin que un vector mueva el polen.

418

Figura 8.12.Resultados de las pruebas de autocompatibilidad y autogamia en Blakea y Topobea spp.

El comportamiento de las abejas indicó que las ocasional de una reina de B. volucelloides a flores exocruzas en estas especies fueron realizadas de Blakea grandiflora (Cuadro 8.3), lo cual podría principalmente por las abejas más grandes haber sido reflejo de un periodo reducido de (Xylocopa frontalis; dos abejorros reinas, Bombus floración y/o una estación de lluvias inusualmente ephipiatus y B. volulciloides; Epicharis sp. y larga y severa en 1979. Nunca observé un insecto varias abejas euglosinas, Euleama seabrai, E. visitando las flores de Topobea pittieri, aunque cingulata, y E. polychroma). Las abejas pasaban estuvo en flor durante todo el año. Sin embargo, un breve tiempo en una planta, visitando 4-10 las flores de T. pittieri produjeron frutos con flores, antes de moverse a otra planta. En semillas viables a lo largo de todo el año, por lo contraste, las abejas más pequeñas, como las cual podría suponerse que es capaz de obreras de las mismas especies de Bombus, reproducirse solamente porque es una especie visitaban muchas flores en una planta (en autógama. ocasiones > 25) y retornaban a menudo a las Blakea chlorantha tiene un modo muy distinto mismas flores, antes de moverse a otra planta. de polinización, ya que es una de las tres especies Blakea anomala, B. gracilis, Topobea brenesii de Costa Rica de las que se sabe que sus flores y T. pittieri presentan individuos con flores son visitadas y polinizadas por roedores (ver durante la mayor parte del año, lo cual las faculta Langtimm y Anderson, " Ratones, aves y la para usar una amplia variedad de abejas como polinización de Blakea chlorantha”). Esas tres polinizadoras. En cambio, Blakea grandiflora y B. especies son hemi-epífitas, ocupan los mismos tuberculata, florecen por periodos relativamente hábitats y tiene síndromes florales similares. cortos (agosto-octubre para B. grandiflora; junio- Blakea austinsmithii crece en relictos de bosque julio para B. tuberculata). Menos especies de nuboso en el Volcán Irazu, B. penduliflora en abejas visitaron esas flores en comparación a bosques nubosos del Volcán Barba y B. otras, durante mi estudio (1979-1980). Sus chlorantha a lo largo de la Divisoria Continental y visitantes florales más importantes fueron obreras los hábitats de bosque enanos o achaparrados del abejorro de tamaño mediano Bombus (elfin forests) en la RBBNM (Lumer y Schoer ephipiatus. La única excepción fue una visita 1986). Las flores de las especies de Blakea

419 polinizadas por abejas, difieren de aquellas el centro (Fig. 8.13). El néctar es producido desde polinizadas por roedores. Las flores de B. el crepúsculo y a lo largo de toda la noche. chlorantha son verdes y acampanadas, carecen de Aunque las flores se abren lentamente durante el aroma, cuelgan debajo de las hojas y producen día, las anteras se abren y liberan polen solamente néctar desde la base de sus anteras; mientras que al crepúsculo. Así, las flores de B. chlorantha las especies polinizadas por abejas son blancas y están bien adaptadas a los polinizadores rosadas, abiertas y poseen aroma dulzón (Lumer nocturnos, lo cual contrasta con las flores de 1980). Las anteras son púrpura y forman un Blakea polinizadas por abejas diurnas. círculo alrededor del estigma que sobresale desde

Figura 8.13. Blakea chlorantha. Dibujo por B. Angel.

Esta especie es polinizada por ratones y ratas, com. pers.). Las flores no son comidas, ni los cuales visitan las flores por la noche, perturbadas por ratones, ni ratas, que dejan poca moviéndose de flor en flor para obtener néctar. El evidencia de sus visitas. Estos animales toman néctar es rico en sacarosa, al igual que las una flor entre sus patas delanteras y beben el Proteaceae polinizadas por roedores en Sudáfrica néctar con sus lenguas (Fig. 8.14). Hallé polen de (Weins y Rourke 1978, Lumer 1980, I. Baker, Blakea en los hocicos y entrañas de ratones

420 capturados en trampas. Blakea chlorantha es auto- responsables de la polinización cruzada y la compatible, por tanto ratones y ratas son autopolinización.

Figura 8.14. Oryzomys fulvescens (rice rat) alimentándose en una flor de B. chlorantha. Fotografía de R. Schoer.

Ocasionalmente, se ven aves visitando estas Reithrodontymys creeper; ver Cap. 7, Mamíferos] flores. Ellas toman el néctar remanente de la y Peromyscus nudipes) visitan estas flores por el noche anterior y es posible que también efectúen néctar. Blakea chlorantha florece desde octubre polinización algunas veces (ver Langtimm y hasta febrero. ¿Dónde obtienen azúcar los Unnasch, " Ratones, aves y la polinización de roedores entre marzo y septiembre? Dos de las Blakea chlorantha”). Sin embargo, las flores de especies que visitan B. chlorantha también visitan las cuales se libera el polen al crepúsculo, y en las flores de B. austin-smithii y B. penduliflora, en la que el néctar sólo se produce en la noche, parecen región central de Costa Rica (Lumer y Schoer estar mejor adaptadas a visitantes nocturnos. 1986; Cuadro 8.4). Varias especies de roedores (Oryzomys devius [o

421 Cuadro 8.4.Roedores visitantes de flores de Blakea en Costa Rica.

Las semillas de Blakea y Topobea son rama, dejando las semillas en posición para dispersadas por varias especies de aves que germinar. En resumen, estas especies de plantas consumen sus frutos, que contienen varios cientos presentan gran flexibilidad reproductiva y ofrecen de semillas en una matriz que se pega al pico de recursos a sus polinizadores y dispersores de las aves. Luego las aves se limpian el pico en una semillas durante la mayor parte del año.

INTERACCCIONES ENTRE INGA, HERBÍVOROS, HORMIGAS E INSECTOS VISITANTES DE NECTARIOS FOLIARES Suzanne Koptur

Inga es un género grande (ca. 400 spp. en el opuestos (Fig. 8.15). Estos nectarios secretan neotrópico) de leguminosas mimosoideas néctar desde el primer brote de una nueva hoja, arbóreas, con muchas especies que poseen hasta que está completamente madura. Los nectarios extraflorales (Fig.8.1), incluyendo todas nectarios proveen un incentivo para que los las que se distribuyen en Costa Rica (ca. 30 spp.) insectos visiten las hojas para recolectar néctar. (Leon 1966). En Monteverde existen 8-10 Dos gremios de visitantes (hormigas e insectos especies, de las cuales I. densiflora, I. longispice, parásitos), proveen protección contra los I. mortoniana y con poca frecuencia I. tonduzii se herbívoros. ¿Cómo varían estas y otras defensas a hallan en la RBBNM (1520-1600 m). En los lo largo de un gradiente altitudinal? Las hojas de bosques medios (1460-1520 m) son comunes I. Inga proveen alimento para nuchos herbívoros, densiflora e I. mortoniana, I. quaternata es incluyendo grandes vertebrados como el mono ocasional, e I. brenesii, I. longispica, e I. punctata congo (Allouatta palliata; Milton 1978), se hallan raramente. En los bosques bajos (1320- perezosos (Montgomery y Sunquist 1978), 1460 m), I. brenesii e I. punctata son las más caracoles y una variedad de insectos, como abundantes, con presencia ocasional de I. esperanzas (Tettigoniidae), escarabajos, insectos mortoniana, I. oerstediana, e I. quaternata, y chupadores, minadores y orugas. Las hojas son raramente I. densiflora e I. longispica. longevas y llegan a vivir tres años o más. Inga posee hojas compuestas, con nectarios foliares localizados entre cada par de foliolos

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Figura 8.15.Hormigas (Camponotus substitutus) visitando nectarios foliares de Inga densiflora en Turrialba, Costa Rica. Fotografía de S. Koptur.

Mediante experimentos con brinzales de dos dentro del huevo, o del cuerpo de la larva especies (I. densiflora e I. punctata) en bosques hospedera. Al alimentarse, la oruga transforma el muy húmedos, a menor elevación que Monteverde material de las hojas en alimento para la larva del (600 m, cerca de Turrialba), revelaron que las parasitoide que vive en ella. La larva del hormigas protegen las hojas en desarrollo contra parasitoide emerge de su hospedero y empupa, de los herbívoros (Koptur 1984a). Las hormigas donde salen nuevos adultos parasitoides. Estos recolectan el néctar y molestan a los herbívoros dejan una cubierta vacía de lo que era la oruga, que encuentran en el follaje, atacando e incluso que es un “final muerto”, aunque todavía se vea comiendo algunos de los más lentos y de cuerpo con vida, ya que no vive para reproducirse. blando, generalmente motivando a todos los Algunas especies son parasitoides de los huevos y insectos herbívoros a “moverse". El néctar emergen de estos como adultos, sin que el huevo extrafloral es producido a lo largo de todo el día y del herbívoro siquiera eclosione. En cualquier la noche, y las hormigas visitan continuamente los caso, el número de herbívoros es reducido por los nectarios, en esos sitios de baja elevación. Esto parasitoides, que potencialmente benefician al beneficia a la planta, porque muchos de los árbol de Inga que secreta el néctar, y también a herbívortos folívoros son activos en la noche. Las otros árboles cercanos que podrían haber sido mismas especies de Inga están presentes en un atacados por esos herbívoros (Koptur 1991). amplio rango altitudinal en Costa Rica; por Las orugas de muchos lepidópteros herbívoros ejemplo, I. densiflora se halla entre 600 y 1500 m. de Inga son parasitadas en mayor proporción a Las hormigas nectarívoras son menos abundantes mayores elevaciones —donde las hormigas no son y menos activas a elevaciones mayores (ver Cap. abundantes (Koptur 1985)— que a menores 4, Insectos y Arañas), pero los nectarios de la elevaciones. Análisis químicos del follaje de la mayoría de los árboles de Inga secretan néctar. misma especie de árbol a distintas elevaciones, ¿Cuál es la función de ese néctar extrafloral reveló que las hojas de los individuos de tierras cuando no hay hormigas que protejan las plantas? altas tienen mayores cantidades de taninos, que El néctar es utilizado por una variedad de las de árboles de tierras bajas. Los taninos enlazan insectos, incluyendo avispas adultas y moscas proteínas, por lo cual las orugas que comen más parasitoides. Los parasitoides completan su ciclo taninos suelen desarrollarse más lento (el de vida dentro o sobre el cuerpo de un hospedero desarrollo también es más lento a menor y finalmente lo matan. Las hembras parasitoides temperatura, y a mayor elevación), lo cual implica depositan sus huevos sobre huevos o larvas de mayor tiempo de exposición a parasitoides y herbívoros, y sus propias larvas se desarrollan depredadores. Por tanto, los taninos pueden

423 mejorar la protección de parasitoides para las Inga periodo de seis meses, las hojas de I. densiflora en de tierras altas. Explicaciones alternativas a este zonas de altura, son significativamente más mayor contenido de taninos, como la mayor dañadas que las de tierras bajas, que gozan de presión por ataque de hongos patógenos u otros protección por hormigas. No obstante, los factores ambientales, no han sido estudiadas aún. nectarios extraflorales, que hacen fáciles de Si bien las propiedades antiherbívoro de las reconocer a las hojas de Inga, también son Inga a mayor elevación son un complejo bastante importantes como defensa antiherbívoros en efectivo de defensas facultativas (parasitoides y cualquier elevación. taninos), en ausencia de protección por hormigas, las mismas no son tan efectivas para limitar el daño foliar, como la defensa por hormigas. En un

UNA LARVA DE MOSCA ALTERA DIRECTAMENTE EL SEXO FLORAL EN CENTROPOGON SOLANIFOLIUS Martha E. Weiss

Algunas interacciones entre plantas e insectos (Devlin y Stephenson 1984). El efecto de la son obvias para el observador (e.g., daño foliar remoción de polen fue hallado durante dos por folívoros). Otras interacciones son más trabajos de campo de la Organización para sutiles. Estudié una interacción en la cual una Estudios Tropicales (Frazee et al. 1990, Koptur et larva de mosca, Zygothrica neolinea al. 1990). Mis estudios con flores de C. (Drosophilidae), vive dentro de flores cerradas de solanifolius demostraron el mismo efecto; la fase Centropogon solanifolius (Campanulaceae; Weiss masculina de flores cubiertas (para excluir a los 1996). La larva se alimenta del polen en polinizadores), no manipuladas, duró entre 3 y 4 desarrollo y reduce o elimina la función masculina días, mientras que en flores con tratamiento, de de la flor, sin afectar su función femenina. las cuales yo removía el polen, duraba sólo 1-2 Centropogon es un género de hierbas, arbustos y días. enredaderas mayormente andinas, con flores de El descubrimiento de una sola larva pequeña colores brillantes, polinizadas por colibríes dentro los tubos de las anteras de muchas flores (Standley 1938, Stein 1992). A lo largo de los complicó mis estudios. Estas larvas parecían senderos del bosque nuboso de Monteverde crece alimentarse sólo de polen, sin tocar otra parte de C. solanifolius, una especie de flores anaranjadas la flor. Muestreos C. solanifolius en Monteverde y brillantes. sugerían que la infestación por esas larvas era Mis estudios con flores de C. solanifolius intensa y ampliamente distribuida. Encontré comenzaron ignorando la presencia de la mosca. larvas en los botones florales y flores de 14 de 16 La investigación se centraba en evaluar si la plantas en una población, y en el 70% de las flores remoción de polen de las flores protándricas en otra población. La presencia de las larvas acortaba la duración de la fase masculina de la reducía significativamente, o eliminaba la fase flor. Las flores protándricas tienen una separación floral masculina. Las flores no infestadas temporal de sus funciones sexuales: primero, son permanecían en fase masculina por 3,5 días en masculinas y proveen polen; en una fase posterior, promedio, mientras que la fase masculina en las el estigma se torna receptivo y son femeninas. flores infestadas duraba 1,2 días en promedio, Estudios con otra especie protándrica lobelioidea, antes de entrar en fase femenina. Algunas flores Lobelia cardinalis, revelaron que la remoción de infestadas se saltaban la fase masculina, y se polen reducía significativamente la duración de la abrían directamente como femeninas. fase masculina, y aceleraba el inicio de la fase La remoción de polen por las larvas parece femenina, en relación con flores no manipuladas tener un efecto profundo en la proporción de

424 sexos en las flores a nivel poblacional. Dado que También documenté la historia de vida de la las larvas son tan comunes en las flores de C. mosca dentro de la flor. La especie es Zygothrica solanifolius en Monteverde, no pude medir neo-linea (Drosophilidae). Las hembras de la directamente la proporción de sexos en una mosca depositan un solo huevo oblongo a través población no infestada. Sin embargo, la fase de la corola, sobre la superficie del tubo de la masculina en poblaciones de una especie antera totalmente desarrollado, cuando la flor es emparentada sin evidencias de infestación, es más todavía un pequeño botón; la reciente oviposición larga que la femenina: para L. cardinalis, la se nota por una diminuta gota de látex en la parte proporción de sexos en términos de días en fase exterior del botón (Fig. 8.16, abajo). La larva masculina, a días en fase femenina, era de 2,6:1 recién eclosionada (ca. 1 mm long) cava dentro (Devlin y Stephenson 1984). En otra especie de del tubo de la antera y come el polen a medida Centropogon, la proporción fue de 1,4:1 (Frazee que el botón crece. Después de 3 días, justo antes et al. 1990). En contraste, para una población de de la antesis, la larva (ya de unos 5-6 mm de C. solanifolius que incluía flores infestadas y no longitud), abandona el tubo de la antera y hace un infestadas, la fase masculina duró 1,8 días y la hueco de salida (que se ve como aquellos de los femenina 3,9 días. La infestación de las flores por ladrones de néctar) en la corola, inmediatamente larvas puede haber cambiado la proporción de sobre la base de la flor (Fig. 8.16, arriba). Al sexos en la población hacia un sesgo femenino, parecer, el insecto empupa en el suelo y la mosca con concecuencias importantes para la adecuación adulta emerge después de 14-15 días. biológica de las plantas.

Figura 8.16. Botón de Centropogon solanifolius con gota de látex sobre el sitio de reciente oviposición (abajo); y flor de fase masculina con hueco de salida sobre los lóbulos del cáliz (arriba).

Zygothrica neolinea pertenece a un grupo de especie de planta (su flor) y la de la mosca parece moscas drosofílidas conocidas por sus ser muy específica, con sólo un hospedero floral agregaciones masivas de especies mixtas en para determinada especie de mosca; en otras la parches de hongos basidiomicetos (bracket fungi) asociación es más generalizada (Pipkin et al. en el bosque (Grimaldi 1987). Las moscas se 1966). La relación entre C. solanifolius y Z. reúnen por miles a combatir, alimentarse de neolinea no parece ser especie-específica; Z. esporas de hongos y aparearse. Algunas especies eolinea ha sido reportada en flores de Passiflora y ovipositan en los hongos; otras dejan sus huevos Aphelandra en Panamá (Pipkin et al. 1966, en flores. En algunos casos, la relación entre la Grimaldi 1987), y las larvas de otras moscas han

425 sido halladas en otras especies de Centropogon infestación por larvas reduce el tiempo que el (Pipkin et al. 1966). polen está disponible y la cantidad de polen en el La infestación por larvas puede tener sistema. Estos estudios derivan en otras preguntas. consecuencias reproductivas importantes para C. ¿Cómo afecta la proporción de sexos sesgada solanifolius, tanto a nivel individual, como hacia flores femeninas, a los patrones de poblacional. La remoción de polen por la larva adecuación biológica masculina y femenina en la acorta la fase masculina y acelera el inicio de la población? ¿Cuán heterogénea es la infestación de femenina, limitando así el número de flores larvas a lo largo del espacio y tiempo? ¿Cómo donadoras de polen. El polen removido por localiza las flores hospederas la mosca hembra y, colibríes puede llegar a un estigma apropiado, una vez allí, cómo sabe si un botón ya contiene un pero el consumido por la larva ya no está huevo? Este fenómeno es un área fértil para disponible para polinización. De esa manera, la futuras investigaciones en Monteverde.

POLINIZACIÓN FRAUDULENTA EN BEGONIA Jon Agren & Douglas W. Schemske

En muchas plantas tropicales polinizadas por la tasa de visitas a flores femeninas es lo bastante animales, que poseen flores unisexuales (especies alta como para asegurar elevadas producciones de monoicas y dioicas), las flores femeninas no frutos (Schemske et al. 1996, J. Agren y P. proveen una recompensa para los polinizadores; Schemske, datos no publicados). son polinizadas por fraude (Baker 1976, Renner y La similitud entre flores masculinas y Foil 1993). En muchos casos, las flores femeninas femeninas en sistemas de polinización sin recompensa imitan los caracteres florales de fraudulentos, pueden reflejar ancestros comunes las masculinas, que sí tienen recompensa; así los (se supone que las flores unisexuales son polinizadores son atraídos a las flores femeninas derivadas de flores hermafroditas), selección por por mimetismo intersexual (Baker 1976, Bawa similitud o ambas. La hipótesis de mimetismo 1980b, Little 1983, Willson y Agren 1989). implica que el parecido se mantiene debido a Begonia es un genéro tropical grande con selección por similitud (Willson y Agren 1989), y especies predominantemente monoicas, en las que el éxito reproductivo de las flores femeninas cuales la polinización fraudulenta es común sin recompensa, es una función del grado de (Agren y Schemske 1991, Schemske et al. 1996). parecido con las flores masculinas, con Las flores femeninas y masculinas de varias recompensa (Agren y Schemske 1991). especies de Begonia polinizadas por insectos, La selección del parecido podría tomar dos tienen una similitud impresionante. El tamaño y formas potenciales: la flor femenina más atractiva propiedades espectrales de los estigmas de las podría parecerse ya sea a una flor masculina flores femeninas se parecen mucho a aquellos de promedio en la población, o a la flor masculina las anteras de las flores masculinas; y el número y con mayor nivel de recompensa (Agren y tamaño de los pétalos (o sépalos con forma de Schemske 1991, Schemske y Agren 1995). En el pétalos) no difieren entre flores de distinto sexo. primer caso, las plantas recibirían mayor cantidad El grado de similitud entre flores masculinas y de polen y tendrían mayor éxito reproductivo. En femeninas varía, lo cual puede ser reflejo de las el segundo caso, se esperaría una mayor diferencias inter-específicas en los caracteres que producción de semillas en aquellas plantas que son importantes para atraer a los polinizadores produzcan flores femeninas, que son más hacia las flores femeninas sin recompensa. Por similares a las masculinas con mayores niveles de ejemplo, el número y tamaño de los pétalos en B. recompensa (Schemske y Agren 1995). Hemos fisheri y B. oaxacana, que son polinizadas por encontrado una correlación positiva entre el insectos, difiere entre flores de distinto sexo, pero tamaño de los pétalos y estimaciones de la

426 producción de polen en flores masculinas de (Agren y Schemske 1991, Schemske y Agren varias especies de Begonia, lo que sugiere que los 1995). El estigma, color amarillo, se parece visitantes florales podrían usar el tamaño del mucho a las anteras de las flores masculinas. pétalo, como indicador del nivel de recompensa Vistos a la luz ultravioleta, tanto el estigma como (Schemske et al. 1996, J. Agren D. Schemske, las anteras aparecen como objetivos en el centro datos no publicados). de la flor, sobre el fondo más claro de los sépalos La hierba perenne B. involucrata es nativa de con forma de pétalos. Tanto las flores masculinas Costa Rica y Panamá, y se encuentra a lo largo de como las femeninas, tienen dos sépalos con forma los bordes de los caminos, senderos y pastizales de pétalos de tamaño aproximadamente igual. Un en Monteverde (Fig. 8.17). Esta especie florece en número parecido de inflorescencias de fase la época seca (enero-marzo), y los despliegues masculina y femenina, se abren simultáneamente florales masculino y femenino son muy similares y producen una fragancia dulzona.

Figura 8.17. Inflorescencia de fase femenina de Begonia involucrata en Monteverde. Fotografía de J. Agren.

Los principales polinizadores de B. involucrata producción de semillas se incrementó en un 40% en Monteverde (las abejas Trigona grandipennis y en la población estudiada en Monteverde en 1990, Melipona fasciata panamica), responden a la indicando que la visita de los polinizadores podría distinta producción de recompensa mostrando limitar la producción de semillas (Agren y fuerte preferencia por las flores masculinas (Fig. Schemske 1991). 8.18). Cuando añadimos polen manualmente, la

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Figura 8.18. Tasa promedio de visitas a inflorescencias de fase masculina y femenina de Begonia involucrata por abejas Trigona grandipennis en 1990 (N = 220 visitas observadas) y Melipona fasciata panamica en 1992 (N = 56). Datos de Agren y Schemske (1991), y Schemske y Agren (1995).

Para examinar cómo podría la preferencia de 1995; Fig. 8.19). En esta especie, los individuos los polinizadores afectar la evolución del tamaño que producen los pétalos más grandes estaban en de las flores femeninas, contruimos ventaja. Este resultado es consistente con la inflorescencias artificiales de Begonia involucrata hipótesis de que los polinizadores usan estímulos que diferían en el tamaño de la flor, y las visuales para identificar las flores con la mayor expusimos a los polinizadores naturales. Tanto el recompensa esperada, y sugiere que las flores número de acercamientos de los polinizadores, femeninas que imitan a las flores masculinas con como sus visitas, incrementaron monotónicamente mayor recompensa, tendrán mayor tasa de visitas con el tamaño de los pétalos (Schemske y Agren de los polinizadores y mayor éxito reproductivo.

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Figura 8.19. Acercamientos de polinizadores a flores femeninas artificiales en una población de Begonia involucrata en Monteverde. El tamaño promedio de la flor es igual al promedio para las flores masculinas, y las flores pequeñas y grandes son 2 DS más pequeñas y 2 DS más grandes que el promedio para las masculinas, respectivamente (basados en el ancho de los sépalos con forma de pétalo). Las superficies de los tres tamaños florales fueron 86 mm2, 139 mm2 y 204 mm2, respectivamente. Las barras rellenas indican el número de acercamientos seguidos de un rechazo: las barras sombreadas indican el número de acercamiento seguidos de una visita (From Schemske y Agren 1995).

El sistema de polinización de B. involucrata importantes para la tasa de visitas de comparte varios atributos con aquellos de otras polinizadores en Begonia, incluyendo el tamaño y especies de Begonia polinizadas por abejas. Se ha orientación de las flores y la producción de documentado una marcada discriminación en aromas. El sistema de polinización fraudulento de contra de las flores femeninas sin recompensa, y muchas Begonia, y la variedad de sistemas de una relación positiva entre el tamaño de los apareamiento existentes dentro del género (Agren pétalos de flores artificiales, y su atractivo a los y Schemske 1993), convierten a las begonias en polinizadores, para B. oaxacana, B. tonduzii y B. un objeto de estudio muy útil para entender la urophylla (Schemske et al. 1996, J. Agren y D. biología de la reproducción y polinización en Schemske, datos no publicados). Datos plantas. experimentales y observaciones de campo de estas y otras especies polinizadas por abejas, indican que son varios los factores que pueden ser

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UNA HIPÓTESIS ACERCA DEL TIEMPO DE FLORACIÓN Y FRUCTIFICACIÓN EN ÁRBOLES COMPETIDORES TROPICALES Nathaniel T. Wheelwright

Los cambios estacionales en los trópicos fructifica en un año en particular; la sincronía tienden a ser más sutiles que en las zonas estacional en la reproducción entre individuos templadas, donde la variación anual en el clima es dentro de las poblaciones y entre especies; el más extrema. No obstante, las plantas tropicales grado en que la producción de flores y frutos varía hacen reemplazo de sus hojas senescentes, de un año a otro y, las diferencias fenológicas a florecen y dan frutos maduros en distintos nivel de comunidad entre la floración y la periodos del año. Los periodos de reproducción de fructificación. las plantas tropicales afectan las historias de vida Casi todas las lauráceas de Monteverde de los animales que se alimentan de néctar, polen, producen panículas (inflorescencias ramificadas) frutos y semillas; a la vez que los cambios de flores pequeñas, verde amarillentas, con bajos estacionales de comportamiento y abundancia de contenidos de néctar. Los principales insectos los animales polinizadores, dispersores y visitantes (y supuestos polinizadores) son abejas depredadores de semillas, influyen en el éxito generalistas, avispas y moscas. Los frutos de reproductivo de las plantas. Un desafío principal Lauraceae también varían poco entre especies en de la ecología de comunidades es explicar la términos de su estructura básica: todos tienen una periodicidad (fenología) de los eventos principales única semilla rodeada de pulpa aceitosa y densa. en las historias de vida de las plantas tropicales, y La mayoría de los frutos se tornan negros cuando entender la importancia de los factores abióticos están maduros y el pedicelo que sujeta el fruto en (físicos) en relación con los biológicos. Por muchas especies, se hincha notoriamente y se ejemplo, factores abióticos como la duración del pone rojo. Si bien los frutos de distintas especies día, precipitación o temperatura, podrían limitar son estructuralmente similares, la variación diferentes especies de plantas a reproducirse interespecífica en tamaño es grande; los frutos sincrónicamente durante un periodo favorable del tienen un rango de diámetros de 0,6 a 2,3 cm año; por otro lado, factores biológicos como (Mazer y Wheelwright 1993). competencia entre plantas por un número limitado Durante el primer año de mi estudio, di de polinizadores o dispersores de semillas, debería seguimiento a la reproducción de 286 árboles a lo seleccionar por fenologías escalonadas no largo de un transecto de 7km, con intervalos superpuestas entre especies (Snow 1965, Levin y bisemanales. Posteriormente, los censos fueron Anderson 1970, Stiles 1977). realizados una vez al año, en el mismo periodo A manera de entender los ritmos estacionales (inicio del periodo seco) de cada año. Cada de los bosques de Monteverde, estudié la especie es sorprendentemente predecible y reproducción en 23 especies de árboles de fruto sincrónica en su fenología floral y frutal. Las pequeño, cuyas semillas son dispersadas por aves distintas especies se reproducen en periodos (Wheelwright 1985a, 1986), desde 1979. Centré el característicos del año, con poca variación estudio en un único gremio (grupo de especies interanual, a pesar de la apreciable variación anual que interactúan fuertemente porque comparten en precipitación. La mayoría de los individuos de requerimientos ecológicos; Root 1967). Todo este una especie en particular florecen o fructifican gremio, compuesto por árboles de la familia dentro de pocas semanas en relación con otros Lauraceae, provee recursos florales y frutales miembros de la población. Sin embargo, la similares, y depende de un grupo similar de proporción de cada población que se reproduce polinizadores y dispersores de semillas. Los cada año, así como la magnitud de la producción objetivos de este estudio fueron cuantificar la de flores o frutos, varía ampliamente de año en proporción de una población dada, que florece o año (20-100% de los individuos de una especie se

430 reproducen). El número promedio de frutos florecen en un mes dado (Fig. 8.20A). La producidos por árbol dentro una especie, difiere fructificación está relativamente agregada. En de forma marcada de un año a otro. También hay diciembre es difícil hallar frutos maduros de gran variación en los patrones de floración y lauráceas, mientras que justo antes del inicio de la fructificación entre especies, con algunas especies época de lluvias, se tienen hasta 13 especies en cuya reproducción es anual, bianual o errática fruto (Fig. 8.20B). Los estudios sobre plantas (Wheelwright 1986). leñosas y herbáceas de zonas templadas y En términos de patrones comunitarios, la tropicales, sugieren que es más probable hallar floración en Lauraceae está distribuida de forma fenologías escalonadas o mínimamente más homogénea en el año, que la fructificación. superpuestas para la floración, que para la Cada mes del año se tienen al menos dos especies fructificación (Frankie et al. 1974, Hilty 1980, en flor, con un máximo de ocho especies que Wheelwright 1985a).

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Figura 8.20. Número de especies de árboles de Lauraceae dispersados por aves en floración (A) o fructificación (B) por mes en Monteverde. Solamente se incluyen las especies para las cuales al menos 20% de la población se reprodujo.

La selección natural puede ser mayor para la transferido a especies equivocadas e divergencia temporal interespecífica en floración hibridización, costos sin comparación para los que en fructificación. Las especies de plantas que frutos. La selección en contra de la divergencia en florecen simultáneamente, podrían competir por las fenologías, podría ser menor para la floración un número limitado de polinizadores, de igual que para la fructificación. Después de que ocurre forma que las plantas en fruto por los dispersores la polinización, el embrión en desarrollo todavía de semillas. Sin embargo, las distintas especies de es nutrido y protegido por la planta maternal; el plantas que florecen al mismo tiempo tienen otra desarrollo asociado con la floración puede posible desventaja: pueden sufrir pérdidas presentarse teóricamente en cualquier época del reproductivas por taponamiento de sus estigmas año. En contraste, después de que los frutos por polen foráneo, desperdicio de polen maduran, tanto las semillas dispersadas como las

432 plántulas están a merced del ambiente, luego de competencia interespecífica por polinizadores, independizarse de la planta materna. A menos que sino simplemente porque se han originado en el la semilla o la plántula logren sobrevivir a la hemisferio sur y han retenido un legado evolutivo desecación, escasez de nutrientes, sombra y de florecer en primavera. La sistemática de depredación, el momento de la fructificación Lauraceae es aun más incierta que para la mayoría podría restringirse a ciertos periodos favorables de las familias de plantas tropicales (Burger y van del año. der Werff 1990). Es necesario entender las Controlé el efecto de la filogenia al comparar relaciones evolutivas y la distribución geográfica especies de plantas emparentadas, pero la actual e histórica de las especies de árboles filogenia misma puede jugar un rol importante en tropicales, para poder explicar los periodos de la determinación de la fenología. Puede ser que floración y fructificación de los bosques las lauráceas que florecen en noviembre en tropicales. Monteverde, no lo hagan por causa de la

FENOLOGÍAS DE FRUCTIFICACIÓN EN PLANTAS PIONERAS: LIMITACIONES IMPUESTAS POR LA FENOLOGÍA DE FLORACIÓN, RÉGIMEN DE DISTURBIOS Y PATRONES DE MIGRACIÓN DE LOS DISPERSORES K. Greg Murray

No existe consenso sobre qué factores han sido examiné la relación temporal entre el pico de importantes en la evolución de los patrones floración y la maduración de frutos dentro cada estacionales de floración y fructificación en los planta individual, durante el primer año. Si el trópicos húmedos. Examiné el potencial para tiempo de maduración de frutos está determinado actuar como agentes de selección en la evolución completamente por el tiempo de floración, de la fenología de fructificación de tres factores, entonces los picos de maduración en cada para tres especies de plantas pioneras en individuo deberían seguir los picos de floración Monteverde: limitaciones estacionales impuestas por la misma cantidad de tiempo. Determiné las por la fenología de floración, los patrones fechas de los picos de floración y fructificación en estacionales en la disponibilidad de dispersores, y cada censo, e hice un análisis de regresión de los la disponibilidad estacional de sitios de datos de picos de fructificación en función a las colonización (claros por caída de árboles). fechas de picos de floración. Debido a que W. Colecté datos fenológicos a lo largo de 24 meiantha y W. coccoloboides generalmente tienen meses de censos mensuales de ocho plantas de dos episodios reproductivos por año, corrí Phytolacca rivinoides, 36 Witheringia meiantha y regresiones separadas para cada episodio. En 33 W. coccoloboides esparcidas en todo el ambos casos (inicio de la estación reproductiva de “triángulo” de la RBBNM (Murray 1987). La W. meiantha y W. coccoloboides), la fenología de maduración de frutos de P. rivinoides y W. fructificación siguió a la fenología de floración coccoloboides se concentra al inicio de la época muy de cerca. En el caso de P. rivinoides y el de lluvias (junio-julio), aunque algunos frutos final de las épocas reproductivas de W. meiantha pueden hallarse en cualquier mes (Fig. 8.21). La y W. coccoloboides, los frutos de las plantas que fructificación de W. meiantha se distribuye más florecieron más tarde, maduraron más rápido que homogéneamente a lo largo del año. Para los de aquellas que florecieron más temprano. Es determinar cuán limitada podría estar la fenología poco probable que la fenología de fructificación de fructificación por el tiempo de floración, esté fuertemente limitada por la de floración.

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Figura 8.21.Fenología de fructificación de Phytolacca rivinoides, Witheringia meiantha y W. coccoloboides en Monteverde. Los valores son para el individuo “promedio”, para cada especie, y las barras de error representan el error estándar de la media. (Modificado de Murray 1988)

Para evaluar la abundancia de los dispersores, parece que Myadestes melanops (Black-faced realicé capturas con redes de neblina en 14 Solitaires) son los principales dispersores de las parcelas, incluyendo bosque maduro, claro de tres especies en la RBBNM. Esta especie fue el bosque en fase de recuperación (building-phase, frugívoro del sotobosque más comúnmente sensu Whitmore 1975) y claros grandes capturado, y el que llevaba más semillas artificiales. Si bien se conocen al menos 10 (evaluado por análisis de muestras fecales) de las especies de aves que toman frutos de las tres tres especies de plantas. Sin embargo, M. especies de plantas (Wheelwright et al. 1984), tal melanops migra hacia abajo por las laderas del

434 Caribe después de la época de apareamiento hasta diciembre (K. G. Murray, obs. pers.; Fig. (Loiselle y Blake 1991) y está prácticamente 8.22), cuando W. meiantha tiene un pico de ausente de Monteverde desde fines de octubre fructificación menor.

Figura 8.22. Tasas de captura y actividad reproductiva de Myadestes melanops (Black-faced solitaire) de julio 1981 a junio 1983. Las barras en la base de la figura indican la presencia de adultos reproductivos (i.e., con parches de incubación) y juveniles del año en las parcelas de estudio (barra más baja).

Para entender la relación entre los patrones significativas. Así, la estacionalidad del dispersor estacionales de abundancia de M. melanops y la podría actuar como fuerza selectiva, aunque no tasa de remoción de frutos, examiné la correlación tan fuerte, sobre la fenología de fructificación; las entre la tasa de capturas del ave y la tasa de tasas de remoción decayeron sólo levemente en remoción diaria de frutos desde mayo de 1982, los meses de completa ausencia de M. melanops hasta abril de 1983. La tasa diaria de remoción de del área de Monteverde. frutos (proporción por día, transformada con arco- Debido a que las semillas de las tres especies seno), está correlacionada con el tamaño de la de plantas germinan bien solamente en claros muy cosecha de frutos (transformada con logaritmos; jóvenes (<8 meses), y dado que la misma Murray 1987). Calculé las correlaciones parciales formación de claros es altamente estacional de la tasa de remoción con la tasa de captura del (Murray 1988), debería existir una ventaja ave, controlando para el tamaño de la cosecha. La selectiva para los tiempos de germinación que tasa diaria de remoción estuvo correlacionada con coincidan con los periodos pico de formación de la tasa de capturas de M. melanops, para P. claros (la estación de vientos y neblina ["windy- rivinoides (r = 0,635; 8 gl; p <0,05), lo cual misty"] entre octubre y enero; Murray 1988, K. G. sugiere un menor éxito reproductivo para los Murray, datos no publicados). Las tres especies individuos cuyos frutos maduran en ausencia de tienen dormancia “obligada” ("enforced" seed M. melanops. Las correlaciones parciales para W. dormancy, sensu Harper 1977); las semillas meiantha y W. coccoloboides, indicaron la misma permanecen en dormancia sobre o dentro del relación, pero no fueron estadísticamente suelo hasta que se forma un claro, si son

435 depositadas inicialmente debajo de dosel intacto son consumidas por depredadores, las tasas de (Murray 1988). Esta característica desacopla con remoción no son tan altas como para que el eficaciala germinación, de la dispersión, por lo desacople temporal de dispersión y germinación que el momento exacto de la maduración de frutos sea negativo (K. G. Murray, datos no publicados). podría ser relativamente poco importante para Más bien, es improbable que las estaciones de estas plantas. fructificación que coinciden con el pico de Para estimar las consecuencias de la fenología formación de claros, tengan mayor ventaja que la de fructificación en la probabilidad de colonizar que se infiere de las simulaciones descritas arriba. claros recientes, usé un modelo por computadora El hecho de que ninguno de esos factores que combinaba datos empíricos de tasas de puede explicar los patrones estacionales de formación de claros, requerimientos de fructificación en P. rivinoides, W. meiantha y W. germinación, dormancia de semillas y sombras de coccoloboides, requiere otras explicaciones. Los semillas generadas por aves (Murray 1986a, b, patrones fuertemente estacionales en la 1988), para dar una estimación del “potencial maduración de frutos podrían resultar también de: reproductivo total” (cantidad de progenie (1) restricciones filogenéticas sobre la plasticidad potencialmente producida durante la vida de un fenotípica, (2) competencia con otras especies por individuo). Desplazando las fenologías dispersión (Wheelwright 1985a; Wheelwright, " observadas (Fig. 8.21), de forma que el pico de Una hipótesis acerca del tiempo de floración y maduración fuera en distintos momentos del año, fructificación en árboles competidores pude inferir las consecuencias de la fenología de tropicales”), o (3) limitaciones estacionales a la maduración, manteniendo el resto de las variables supervivencia de semillas o plántulas. La última constantes. Para todas las simulaciones, usé la puede ser de importancia particular en sombra de semillas estimada para M. melanops Monteverde. La germinación de la mayoría de las (Fig. 8 en Murray 1988), una dormancia de 24 pioneras en la Isla de Barro Colorado, ocurre meses (las semillas de las tres especies pueden temprano en la época de lluvias, y las plántulas permanecer en el suelo al menos 27 meses sin más viejas son más capaces de sobrevivir a la perder viabilidad; Fig. 3 en Murray 1988), y las primera época seca que las más jóvenes, en medidas empíricas de respuesta de germinación a especial en sitios donde la densidad de plántulas claros de distinta edad. Estas estimaciones de (competidores) es alta (Garwood 1983). Lo potencial reproductivo, fueron similares para mismo podría valer para Monteverde; los suelos plantas que fructifican en distintos periodos del superficiales de los grandes claros se secan año, principalmente por el desacople de la durante la época seca, y las plántulas dispersión y la germinación. normalmente mueren en esos claros por estrés Un factor de confusión es la depredación y hídrico (K. G. Murray, datos no publicados). La parasitismo de semillas. La habilidad fisiológica evolución de las fenologías de fructificación de de esperar por la formación de un claro, es plantas pioneras en Monteverde, requiere de más irrelevante si las semillas son comidas pronto, estudios empíricos, especialmente en demografía después de su dispersión. Si bien las tres especies de plántulas.

¿QUÉ SUCEDE DESPUÉS DE LA DISPERSIÓN CON LAS SEMILLAS DE LAS ESPECIES DISPERSADAS POR VERTEBRADOS? Dan Wenny

Los eventos post-dispersión, como depredación fuente principal de mortalidad que limita el de semillas y un segundo escenario de dispersión, crecimiento poblacional para muchas especies pueden jugar un papel clave en el reclutamiento (Crawley 1992). La mayoría de los datos de plantas. La depredación de semillas es una provienen de zonas templadas, especialmente

436 sobre preferencia de semillas por roedores en de las semillas dispersadas naturalmente. La zonas áridas, aunque algunos estudios de mayoría de los estudios han utilizado semillas frugivoría y dispersión de semillas se han “dispersadas experimentalmente” por los realizado en Monteverde (Wheelwright 1983, investigadores (Schupp 1988, Forget 1993). Se 1991, Murray 1986a, b, 1988). El tamaño de las escogieron especies que representen una variedad semillas puede afectar las tasas de depredación. de familias y tamaños de semillas, pero todas las En general, los roedores prefieren semillas semillas eran relativamente grandes en grandes, porque estas tienen más energía que las comparación con otras en la comunidad pequeñas (Price y Jenkins 1986). Otros factores, (Wheelwright et al. 1984; Cuadro 8.5). Este como el contenido químico y el tiempo de estudio fue llevado a cabo desde mayo de 1993 manipulación, también influyen en la selección hasta agosto de 1994, en una superficie de 5 ha (Kerley y Erasmus 1991). (1600 m) a lo largo de la Divisoria Continental, Evalué tasas de depredación de semillas en el cerca de la intersección del Sendero del Valle y el bosque nuboso, como función de las Sendero Las Torres. características de la semilla, registrando el destino

Cuadro 8.5.Características de las semillas en el estudio de supervivencia post-dispersión.

Clasificación de los dispersores basada en Wheelwright et al. (1984), D. Wenny (obs. pers.), y C. Guindon (com. pers.)

Las semillas dispersadas se localizaron pequeñas excavaciones y debajo de los árboles. buscando semillas defecadas, regurgitadas y Supuse que esas semillas habían sido consumidas caídas recientemente (frescas) en el suelo. Las por pequeños roedores, porque los sitios no eran semillas se marcaron pegándoles un hilo dental no accesibles a chanchos de monte y roedores ceroso de 50 cm, el cual llevaba amarrada una grandes, como guatusas. Si una semilla marcada etiqueta. Todos los sitios se censaron varias veces era removida, pero no consumida, se dejaba en el durante la primera semana, y una vez por semana nuevo sitio y se incluía en censos posteriores. por las siguientes 12 semanas. Si una semilla Después de cuatro semanas, la proporción de marcada era removida, se buscaba en el área semillas remanentes varió ampliamente (Fig. circundante hasta hallar la etiqueta con el hilo 8.23). Meliosma y Beilschmiedia tuvieron muy dental. Si un pedazo de la cubierta de la semilla alta supervivencia (100% y 90%, permanecía, la semilla era clasificada como respectivamente); Salacia (40%), Guarea (30%), muerta por depredación. Si la semilla estaba y Ocotea (5%) tuvieron baja supervivencia. La parcialmente consumida, se utilizaban las marcas supervivencia de Eugenia fue intermedia (70%). de picos o dientes para determinar el tipo de La remoción de semillas durante las siguientes 8 animal que manipuló la semilla. semanas continuó, pero a una tasa mucho menor En muchos casos, las semillas habían sido para todas las especies. La supervivencia después llevadas al interior de troncos caídos, dentro de de 12 semanas varió mucho: 2% para Ocotea,

437 20% para Guarea y Salacia, 50% para Eugenia, muchas eran comidas. Los responsables de la 80% para Beilschmiedia y 100% para Meliosma. remoción de Beilschmiedia eran roedores, tanto Las semillas de Ocotea y Eugenia que eran grandes como pequeños. Semillas parcialmente removidas fueron siempre consumidas. Los consumidas de Beilschmiedia y Salacia eran principales depredadores de semillas fueron capaces de germinar. Roedores y aves como pequeños roedores, como Peromyscus nudipes Odontophorus leucolaemus (Black-breasted (Deer Mice), que era el roedor terrestre más Wood-Quail) masticaban o picoteaban común en el sitio de estudio. Aquellas semillas de ocasionalmente las semillas, dañando los Meliosma que permanecieron intactas, germinaron cotiledones, pero dejando intacto el embrión. Las meses después. Una vez que las semillas semillas de Salacia tienen una cubierta delgada y germinaban, perdían su cubierta protectora y sufren más daño que las de Beilschmiedia.

Figura 8.23. Supervivencia post-dispersión para semillas de seis especies de árboles de la zona Montana baja.

La remoción de semillas de Guarea fue principales, aunque probablemente consumieron bastante alta, pero en contraste con la de otras algunas. especies, casi la mitad de las semillas removidas El destino de las semillas en este ecosistema fueron halladas enterradas, posiblemente por depende de una variedad de factores. La roedores que realizan acopio esparcido (scatter- supervivencia de las semillas estuvo hoarding). El acopio esparcido es bastante común correlacionada tanto con su tamaño, como con el en las zonas templadas para especies como robles grosor de su cubierta. Si bien la semilla más (Quercus); las semillas son enterradas por pequeña en este estudio (Ocotea), tuvo la menor depredadores de forma individual en huecos supervivencia, el tamaño de la semilla no es someros, y la mayoría son luego recuperadas. El suficiente para predecir su supervivencia (D. acopio esparcido ha sido documentado solamente Wenny, datos no publicados). Sin importar el para unos pocos árboles tropicales (Forget y tamaño de la semilla, la depredación post- Milleron 1991, Forget 1993). Los chanchos de dispersión puede jugar un papel clave como monte no fueron depredadores de semillas limitante del reclutamiento de plantas. En razón de que la depredación post-dispersión puede ser

438 tan alta como 90% o más en algunas especies, esa cubierta muy gruesa, pero sin evidencias de mortalidad es una presión selectiva fuerte, que compuestos secundarios. Segundo, se necesitan puede ser más importante que la selección sobre estudios de largo plazo sobre el destino de las otros aspectos de la fase de dispersión de las semillas dispersadas y la supervivencia de las plantas (Wheelwright 1988a). plántulas, para determinar las tasas de mortalidad Este estudio sugiere tres tópicos para futuras en cada estadio, entre la dispersión y el investigaciones. Primero, debería estudiarse el reclutamiento (Herrera et al. 1994). Tercero, se compromiso entre las defensas físicas y químicas conoce poco del impacto de los roedores en el de las semillas. Por ejemplo, las semillas de la reclutamiento, porque algunas especies son tanto mayoría de las lauráceas son extremadamente dispersoras, como depredadoras. El acopio resinosas y aromáticas cuando se las corta, y esparcido por roedores puede ser importante para pueden contener compuestos tóxicos para los algunos árboles tropicales que se consideran consumidores (Castro 1993). Por ahora, dispersados por aves (Forget y Milleron 1991). Beilschmiedia es el único género neotropical de Será muy útil averiguar cuáles especies de Lauraceae que posee semillas con cubierta gruesa. roedores están involucradas en la dispersión En contraste, Meliosma tiene semillas con secundaria y medir su impacto neto.

DISPERSIÓN DE SEMILLAS ESPECIALIZADA: MUÉRDAGOS Y AVES FRUGÍVORAS Sarah Sargent

Las plantas con frutos pequeños generalmente grueso y viscoso, constituido por fibra vegetal tienen interacciones mutualistas amplias y no semisolube e insoluble. Las aves que consumen específicas con las aves que consumen sus frutos frutos de muérdagos no pueden digerir el y dispersan sus semillas. En la mayoría de los mucílago (las semillas están cubiertas de una casos, los frutos de una especie particular de viscina); ellas deben regurgitarlas o defecarlas y planta son consumidos por muchas especies de luego deshacerse de ellas sin que las semillas aves, las cuales consumen los frutos de otras queden pegadas a sus plumas. Por lo general, las especies de plantas. Así, las especializaciones aves se limpian las semillas del pico sobre la rama fuertes entre plantas y sus dispersores de semillas donde se posan; la viscina se seca y la semilla son en general inexistentes. En Monteverde, como queda pegada en su sitio. La viscina es, por tanto, en muchas otras partes del mundo, los frutos de una adaptación clave de los muérdagos, la cual muérdagos son consumidos solamente por un incrementa mucho la probabilidad de que una puñado de especies de aves, y muchas aves que se semilla sea dispersada exitosamente y depositada alimentan de muérdagos dependen fuertemente de y retenida en un sitio adecuado. esos frutos en sus dietas. Este es uno de los pocos Las tres familias principales de muérdagos, ejemplos de interacciones entre plantas y aves Viscaceae, Loranthaceae y Eremolepidaceae dispersoras de semillas altamente especializadas, (Cuadro 8.6), tienen frutos muy diferentes una de y que pueden constituir co-evolución. la otra, tanto estructural, como nutricionalmente. Los muérdagos son plantas parásitas que tienen Estas diferencias definen cuáles especies de aves requerimientos específicos para la dispersión de comerán los frutos y cómo los manipularán. Los sus semillas (ver Sargent, "Los matapalos y dónde frutos de las tres familias en Monteverde son de crecen”). A menos que sus semillas dispersadas tamaño similar (4-10 mm de longitud x 2.5-6.5 por aves sean depositadas en ramas pequeñas de mm de diámetro) y tienen sólo una semilla por sus árboles hospederos, las semillas mueren. Las fruto. Los frutos de Viscaceae poseen semillas semillas de muérdago pueden quedarse sobre las pequeñas en relación al tamaño del fruto, una piel ramas, pues están cubiertas por un mucílago dura que se separa fácilmente de la pulpa, la cual

439 tiene alto contenido de agua, viscina rodeando adhieren firmemente a la fina capa de pulpa, la completamente las semillas y energía en forma de viscina se adhiere solamente por un lado de la azúcares en la pulpa. En contraste, los frutos de semilla, la pulpa se separa fácilmente de la semilla Loranthaceae y Eremolepidaceae tienen semillas y la energía de la pulpa está en forma de grasas relativamente grandes, pieles delgadas que se (Sargent 1994).

Cuadro 8.6.Especies de muérdagos comunes en Monteverde.

Otras especies existentes en el área, especialmente a elevaciones mayores y menores. Los muérdagos son más visibles en los árboles de los pastizales y a lo largo de los bordes de bosque y caminos. Algunos muérdagos, incluyendo Antidaphne y Oryctanthus, pueden usar otros muérdagos como hospederos.

Tanto en Monteverde como en Panamá de aves, incluyendo tiránidos, vireónidos y (Davidar 1987) y Colombia (Restrepo 1987), palomas consumen frutos de Loranthaceae y grupos distintos de aves consumen los dos tipos Eremolepidaceae en Monteverde (Sargent 1994). de frutos. La avifauna de Monteverde incluye más Un especialista relativamente estricto en este de 80 especies frugívoras (Wheelwright et al. grupo es Zimmerius vilissimus (Paltry 1984), pero sólo cuatro especies de tangaras Tyrannulet), pequeño tiránido cuya dieta consiste (Thraupinae) consumen frutos de muérdagos de la en un 80% de frutos de muérdago del tipo familia Viscaceae (Sargent 1994). Las cuatro Loranthaceae. incluyen tres especies de Euphonia y un miembro Una especie de Loranthaceae, Gaiadendron del género emparentado Chlorophonia. Cerca de punctatum, es excepcional entre los muérdagos, 25 especies de Euphonia y cuatro especies de pues crece en el piso, donde parasita las raíces de Chlorophonia se encuentran en el Neotrópico, las plantas vecinas (ver Morales "Plantas donde son consideradas especialistas en creciendo sobre hojas vivientes”). Sus semillas muérdagos (Sutton 1951, Isler y Isler 1987). El tienen muy poca viscina (no la necesitan para grado de especialización en muérdagos difiere de pegarse a las ramas) y sus frutos difieren de los de forma considerable entre ambos géneros. Por las otras especies de Loranthaceae, pues son ejemplo, E. elegantissima (Blue-hooded jugosos y ricos en azúcares. Estos frutos nunca Euphonia) es un especialista en muérdagos son consumidos por Z. vilissimus, u otra ave típica relativamente estricto en Monteverde, donde > consumidora de Loranthaceae. Son consumidos 80% de su dieta consiste de frutos de Viscaceae, por Chlorophonia, los cuales manejan los frutos mientras que E. hirundinacea (Yellow-throated de la misma forma que lo hacen con otros frutos Euphonia) tiene una dieta más generalista, que dulces y jugosos, como los higos; los aprietan con incluye higos (Ficus spp.) y otros frutos jugosos y sus picos, ingieren el jugo y algo de la pulpa, y dulces, con sólo un 20% de su dieta compuesta de descartan la piel y las semillas. Viscaceae. Un grupo más diverso de 10 especies

440 ¿Por qué las aves que consumen ávidamente clarificar los procesos que evitan que otras aves los frutos de muérdagos de Viscaceae, no comen consuman estos frutos. los de Loranthaceae (excepto Gaiadendron) y Las aves que consumen Loranthaceae, como Z. viceversa? Diferentes aves manejan y digieren los vilissimus, tragan los frutos de Antidaphne, frutos de distinta manera. Euphonia y Struthanthus y Oryctanthus enteros. Cinco Chlorophonia aprietan los frutos de minutos después, el ave regurgita la semilla, y con Phoradendron al pelar la dura cáscara, lo cual un rápido movimiento de la cabeza deja adherida separa la pulpa y pueden así tragar su contenido. la semilla a su percha. La pulpa y la cáscara se Entre 8 y 60 minutos más tarde, las aves defecan separan de la semilla en la molleja del ave. las semillas, a menudo haciendo un rápido Mientras la semilla (con viscina) es devuelta movimiento de frotado de lado a lado para rápidamente a la boca, la pulpa y la cáscara despegarlas de la cloaca y dejarlas sobre la atraviesan el tracto digestivo, donde las grasas son percha. Durante el corto viaje por el intestino, los lentamente digeridas. Se requiere habilidad para azúcares de la pulpa son rápidamente absorbidos. deshacerse correctamente de las semillas; he Euphonia y Chlorophonia generalmente tienen observado aves jóvenes luchando por deshacerse tractos digestivos cortos y no restringidos; no de las semillas y de sus hebras fibrosas con poseen molleja ni esfínteres asociados (Forbes viscina. 1880). El uso de los frutos de muérdagos por La interacción entre muérdagos y sus aves Euphoniapodría estar relacionado con su sistema dispersoras de semillas, es inusualmente íntima y digestivo simplificado (Wetmore 1914). Otras especializada, tanto en Monteverde como en otras aves pueden ser incapaces de comer estos frutos partes del mundo (Ali 1931, Docters van Leeuwen debido a sus tractos digestivos complejos; 1954, Godschalk 1983, Reid 1986, Snow y Snow posiblemente son incapaces de manejar y procesar 1988). Monteverde presenta un sistema estos frutos con viscina lo suficientemente rápido estimulante para estudiar las adaptaciones para que sean beneficiosos. Alternativamente, el coevolutivas específicas de parte de las plantas y procesamiento en una molleja puede liberar las aves frugívoras que dispersan sus semillas toxinas de las semillas relativamente (Reid 1991). desprotegidas. Se requiere más investigación para

DISPERSIÓN DE SEMILLAS Y ESTABLECIMIENTO DE PLÁNTULAS EN UNA ESPECIE DE ÁRBOL LAURÁCEO J. P. Gibson

Muchos árboles tropicales producen frutos que establecimiento de las plántulas resultantes para son consumidos por aves. Dependiendo de la los árboles lauráceos. especie, el ave puede permanecer en el árbol o Investigué las consecuencias de la dispersión tratar de volar hacia otra percha para digerir el de semillas por aves para Ocotea tenera, un árbol fruto. Las semillas, las cuales las aves regurgitan lauráceo de sotobosque, que coloniza los sitios o defecan, no son dañadas, por lo cual las aves perturbados (claros) del bosque. Depender de las sirven como dispersoras de semillas. Algunos perturbaciones para el establecimiento, conduce a aspectos de esta relación en la familia Lauraceae una distribución en agregados (subpoblaciones) de (familia del aguacate) han sido estudiados árboles en el bosque. Los frutos de Ocotea tenera extensamente en Monteverde (Wheelwright et al. son consumidos por Aulacorhynchus prasinus 1984, Wheelwright, 1988b, 1991, 1993, (Emerald Toucanets), Ramphastos sulfuratus Wheelwright y Bruneau, 1992). Sin embargo, (Keel-billed Toucans), Pharomachrus mocinno existe poca información sobre los patrones de (Resplendent Quetzals) y Procnias tricarunculata dispersión de semillas, y los patrones de (Three-wattled Bellbirds). Las aves típicamente

441 tragan de uno a tres frutos de un árbol y vuelan a los niveles de diversidad genética y diferenciación otro, para digerir el fruto y regurgitar las semillas genética, dentro y entre subpoblaciones naturales (Wheelwright 1991). Indudablemente, las aves de 0. tenera. mueven las semillas por todo el bosque durante la Los niveles de diversidad y estructuración época de fructificación, pero debido a que los genética dentro y entre subpoblaciones (Cuadro sitios adecuados para el establecimiento de 8.7), fueron consistentes con las observaciones plántulas son poco comunes, y que las semillas para otros árboles tropicales. Sin embargo, las pueden sufrir depredación post-dispersión, medidas de diferenciación genética entre solamente una pequeña porción de las semillas subpoblaciones fueron anormalmente altas dispersadas germina exitosamente. Es imposible (promedio de GST = 0,13), lo cual indicaba que observar la dispersión de semillas con el las subpoblaciones eran genéticamente distintas suficiente detalle para dar seguimiento a su unas de otras. El parentesco genético entre árboles origen, y dónde eventualmente se establecen. Sin dentro las subpoblaciones fue estimado con el R, embargo, dado que las subpoblaciones existentes que puede variar entre 0,00 en grupos de son producto de una dispersión previa de semillas, individuos no emparentados hasta 0,50 en grupos pueden colectarse datos genéticos de esas de hermanos completos (Queller y Goodnight subpoblaciones para evaluar los patrones de 1989). El parentesco dentro las subpoblaciones dispersión de semillas y de reclutamiento de tuvo tendencia a ser elevado, e indicó que las plántulas. subpoblaciones contenían grupos de individuos Conduje análisis genéticos de la población de medio hermanos (Cuadro 8.8). Las comparaciones Ocotea tenera en Monteverde con el fin de poner de genotipos de brinzales y adultos indicaron que, a prueba dos hipótesis alternativas sobre la si bien el parentesco dentro las subpoblaciones era dispersión de semillas y el reclutamiento (Gibson bastante alto, la mayoría de los brinzales dentro 1995). Una hipótesis era que, si los claros eran las subpoblaciones definitivamente no eran colonizados con semillas de muchos árboles progenie de los árboles adultos en ese sitio. maternales o si las plántulas se reclutaban de la Análisis posteriores de parentesco mostraron una progenie de muchos árboles ampliamente tendencia a que los brinzales tuvieran mayor distribuidos, debería existir bajo parentesco parentesco entre ellos que los árboles adultos. No genético entre los árboles de la misma pude determinar el número de semillas de subpoblación y baja diferenciación genética entre distintos árboles maternales que estaban presentes subpoblaciones. Al contrario, si los claros eran en una subpoblación dada. Sin embargo, las colonizados con semillas de pocos árboles comparaciones de los valores de diversidad maternales o si existe poca migración, debería genética y parentesco de subpoblaciones existir alto parentesco genético entre los árboles naturales, con aquellos de parcelas experimentales dentro cada subpoblación y alta diferenciación (cuya historia de establecimiento era conocida; genética entre subpoblaciones. Hice un muestreo Wheelwright y Bruneau 1992) sugirieron que las de 112 árboles de 0. tenera repartidos en seis subpoblaciones naturales contenían progenie de subpoblaciones, para 18 loci de aloenzimas (que cinco a siete árboles maternales (Gibson y sirvieron como marcadores genéticos), para medir Wheelwright 1995).

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Cuadro 8.7. Estimaciones de diversidad genética y estructura genética para loci polimórficos individuales y promedios calculados sobre los loci polimórficos, para seis subpoblaciones naturales de Ocotea tenera en Monteverde (Gibson y Wheelwright 1995).

*HT, diversidad genética total; HS, diversidad genética dentro las subpoblaciones; GST, proporción de la diversidad total debida a la diferenciación genética entre subpoblaciones. *X2 tests comparando la diferenciación genética entre subpoblaciones, p < 0,001.

Cuadro 8.8. Estimaciones del coeficiente de parentesco (R) para seis subpoblaciones naturales (A-F) y dos parcelas experimentales (establecidas en 1981 y 1984) de Ocotea tenera (Gibson y Wheelwright 1995).

Cuando es aplicable, también se muestran los valores R para cohortes de brinzales y adultos en las subpoblaciones. N = tamaño muestral

Mis datos proveen tres conclusiones sobre la emparentadas. El parentesco entre grupos dispersión de semillas por aves y el reclutamiento emparentados de semillas dispersadas juntas, de plántulas en 0. tenera. Primero, los valores de persiste hasta el estado de brinzales y adultos. parentesco genético indican que las aves producen Segundo, los brinzales que crecen debajo de 0. una dispersión de tipo agregada para semillas tenera adultos, no son progenie de esos adultos; la

443 distancia de dispersión de las semillas genéticamente distintas unas de otras. El emparentadas es relativamente larga. Tercero, la comportamiento de las aves en cuanto al consumo dispersión agregada de grupos de semillas de frutos y dispersión de semillas tiene un efecto emparentadas causa alta diferenciación genética profundo sobre la estructura genética entre entre las subpoblaciones. La existencia aleatoria subpoblaciones, y entre clases de edad dentro de de sitios perturbados en el bosque, que sean las subpoblaciones. Los análisis genéticos adecuados para la germinación y la aleatoriedad adicionales de poblaciones de árboles tropicales, de la deposición de un grupo de semillas en esos serán la base de estudios evolutivos y de sitios, causa que las subpoblaciones sean conservación en Monteverde.

MIRMECÓFITAS John T. Longino

Una persona puede hallar mirmecófitas en Triplaris asociados con hormigas Azteca (Longino todas las regiones tropicales del mundo. Estas son 1996), árboles de sotobosque de Ocotea y Guarea plantas que proveen alimento y albergue para con hormigas Myrmelachista (Stout 1979, hormigas, las cuales están especializadas para Longino y Hanson 1995), y árboles Cecropia con hallar y ocupar esas plantas (Bequaert 1922, hormigas Azteca. La interacción Cecropia-Azteca Wheeler 1942, Buckley 1982a, b, Beattie 1985, es la más conspicua, abundante y accessible de Davidson y McKey 1993a, b). Comúnmente se esas interacciones y es el centro de este ensayo. supone que las interacciones entre mirmocófitas y Cecropia es un género con más de 100 hormigas son mutualismos; las plantas benefician especies de árboles neotropicales, cinco de las a las hormigas al proveerles comida y nidos, y las cuales existen en Costa Rica continental (Burger hormigas benefician a las plantas al proveerles 1977). La mayoría son mirmecófitas, con una protección, al alejar a los herbívoros y, en algunos serie de características que facilitan la ocupación casos, podando vegetación intrusa. Este supuesto por hormigas (Muller 1876, 1880-1881; Fig. ha sido confirmado con experimentos de campo 8.24). Los tallos son huecos, con particiones para algunos casos (Janzen 1966, 1967a, b, 1969, internas, muy parecidos al bambú (Fig. 8.24B), Letourneau 1983, Schupp 1986). Ahora que se que forman un amplio espacio para el nido de las sabe que las interacciones mirmecófitas-hormigas hormigas. Las paredes del tallo producen una son mutualistas, el énfasis se ha puesto en revelar savia viscosa cuando se lo daña por mordisqueo, su historia evolutiva (McKey 1991, Ward 1991, pero hay unos sitios delgados a lo largo del tallo, Davidson y McKey 1993b, Ayala et al. 1996), y por los cuales las hormigas pueden masticar de explicar las variaciones especiales y temporales forma segura. Un denso cojín de pelos ubicado en en las interacciones (Longino 1989a, 1991a, b, las base de cada peciolo de las hojas, produce 1996, Davidson y Fisher 1991, Davidson et al. unos gránulos pequeños y blancos llamados 1991). Las interacciones mirmecófita-hormigas cuerpos müllerianos (Fig. 8.24), que contienen que existen en Monteverde son: árboles de Cordia glicóneo (Rickson 1971) y parecen ser el único alliodora asociados con hormigas Azteca y alimento para la colonia de hormigas que habitan Zacryptocerus (Longino 1996), árboles de el árbol (Fig. 8.24D, E).

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Figura 8.24. Características de los árboles mirmecófilos de Cecropia. A, copa del árbol mostrando las hojas radiales con largo pecíolo. B, tallo apical de brinzal, mostrando los segmentos tipo bambú (internodos), compuestos de un cilindro hueco y una hoja asomando del borde superior del internodo. Las cámaras de los internodos están internamente limitadas por septas transversales que forman piso y techo. C, base del pecíolo mostrando una almohadilla aterciopelada de pelos marrones (el trichilium, o trichilia en plural) de los que surgen cuerpos alimenticios blancos (cuerpos müllerianos). D, pared intermodal mostrando el sitio delgado preformado (prostoma, o plural prostomata) a través del cual ingresan las hormigas. E, sección longitudinal del tallo de un brinzal de Cecropia, mostrando la pared interna blanca de un internodo recientemente ocupado, con una reina Azteca constructor en la herida prostomal. Nótese la división transversal formando el techo del internodo cerca de la reina. Fotografía de John T. Longino.

Azteca es un género de hormigas con cientos de Cecropia (Longino 1991b). Las nuevas reinas de especies neotropicales (Forel 1899, Carroll vuelan desde su nido natal y encuentran brinzales 1983), 13 de las cuales son habitantes obligados pequeños de Cecropia. Las reinas sueltan sus alas

445 y perforan un hueco a través de uno de los sitios embargo, las asociaciones dentro de la comunidad delgados. Una vez adentro, tapan el hueco de no son aleatorias. Es común que una especie de entrada con raspaduras de la parte interna del hormiga y una de mirmecófitas se correlacionen tallo. El hueco queda rápidamente cerrado, con el tipo de hábitat y, por lo tanto, una con la dejando a la reina sellada adentro. Ella cría unas otra (Davidson y Fisher 1991, Longino 1991b). pocas obreras, que emergen y se alimentan de los Las especies de hormigas que habitan Cecropia se cuerpos müllerianos. Las cámaras arrimadas de un segregan por la luz (alta vs baja), perturbación brinzal pueden ser habitadas por muchas reinas, (alta vs baja), humedad y elevación (hábitats de pero al final, una sola establece con éxito la altura vs de baja elevación). El complejo A. colonia que dominará el árbol. Durante esta fase muelloll prefiere árboles de Cecropia de baja de fundación, se pueden encontrar reinas de varias luminosidad y hábitas poco perturbados, como especies de Azteca en el mismo brinzal, e incluso pequeños claros en bosque maduro. El complejo varias reinas pueden hallarse en la misma cámara A. alfari prefiere árboles de Cecropia de altos (Longino 1989a). requerimientos de luz, hábitats de alta Varios linajes de Azteca son habitantes perturbación, como pastizales abandonados y obligados de Cecropia (Longino 1989b, 1991b, márgenes de ríos. Azteca coeruleipennis prefiere Ayala et al. 1996) y estos linajes varían en su árboles que crecen en condiciones de alta comportamiento (Longino 1991a). Los miembros luminosidad en bosques secos. Los árboles de del complejo A. muelleri (A. xanthochroa y A. Cecropia en bosques nubosos no son constructor en Costa Rica) tienen un nido central mirmecófitos (Janzen 1973). en el tronco donde concentrar a las larvas. La estructura comunitaria compleja del sistema Mantienen pasajes internos entre el centro del Cecropia-Azteca fue descrita inicialmente para el nido y todas las puntas de las ramas, donde se área de Monteverde (Longino 1989a). Un producen los cuerpos müllerianos. Las obreras son transecto de 20km que cruza la Divisoria extremadamente agresivas y cualquier pequeña Continental atraviesa cuatro ensambles distintos perturbación ocasiona la salida de las obreras a las de Cecropia y Azteca. Las poblaciones de C. ramas y al tronco. En contraste, los miembros del peltata se hallan en la Vertiente del Pacífico, por complejo A. alfari (A. alfari y A. ovaticeps en debajo de los 1000 m, y son habitadas por Costa Rica) tienen un nido disperso, con larvas colonias del complejo A. coeruleipennis y A. distribuidas en los extremos de las ramas en toda alfari. Por su parte, C. obtusifolia habita en una la copa del árbol. El espacio activo del nido sólo franja entre 1000 a 1400 m y es habitada por A. está en los extremos de las ramas y no se xanthochroa y A. constructor. Cecropia mantienen pasajes internos ente estas. Las obreras polyphlebia está desde 1400 m, en el bosque son relativamente pasivas y a menudo ni siquiera nuboso, hasta 1100 m en la Vertiente del emergen ante una perturbación al árbol. Azteca Atlántico y no es mirmecófita (Janzen 1973). coeruleipennis parece ser una especialista de Cecropia insignis se halla a 1100 m y más abajo bosque seco. Su comportamiento de nidificación en la ladera del Atlántico, y es habitada por A. es similar al del complejo A. alfari, pero las xanthochroa y A. constructor. obreras son agresivas y emergerán rápidamente si La especie C. polyphlebia, que no es el árbol es perturbado. mirmecófita, se deriva probablemente de Las interacciones mirmecófitas-hormigas rara ancestros mirmecófitos (Janzen 1973). En vez son de pares de especies uno a uno. Más Monteverde, esa especie no se diferencia en gran comúnmente, incluyen varias especies de plantas medida de C. obtusifolia, la cual habita justo y hormigas (Davidson et al. 1991, Davidson y debajo de ella (J. Longino, obs. pers.). Los árboles McKey 1993a, b). Esas comunidades que entran en contacto entre 1400 y 1500 m, generalmente contienen varias especies de muestran una serie de fenotipos intermedios entre mirmecófitas congenéricas, habitadas por varias las formas típicas de cada especie. Además de las especies congenéricas de hormigas. No existen formas intermedias del follaje y las características hospederos específicos estrictos en estas de los frutos, los cojines donde se producen los comunidades, cada especie de hormigas puede cuerpos müllerianos se hacen gradualmente habitar todas las especies de mirmecófitas; sin menos distintos y más cubiertos de pelos largos.

446 Las colonias de Azteca en árboles maduros, comportamiento débilmente defensivo de las gradualmente decaen en esa zona de transición. hormigas. En cambio, los árboles con colonias del Las reinas de A. xanthochroa y A. constructor complejo A. muelleri, alcanzarán gran tamaño y tratan de colonizar C. polyphlebia a mayor las colonias de hormigas producirán gran cantidad elevación (las reinas pueden hallarse en los de nuevas reinas durante un periodo largo de brinzales, bien adentro en el bosque nuboso), pero tiempo. Estas hipótesis no son mutuamente nunca establecen colonias exitosas. excluyentes y ambos casos pueden coexistir. El hecho de considerar las interacciones Monteverde es un sitio excelente para mirmecófitas-hormigas como comunidades de investigar estas hipótesis. Los estrechos especies interactuantes variables en el espacio, gradientes de productividad son causados por abre preguntas básicas de ecología, en cuanto a disponibilidad de luz, temperatura (elevación) y distribución y coexistencia. ¿Qué mecanismo agua (transición húmedo-seco). Se podrían maneja la segregación de hábitat entre los realizar simples experimentos tipo jardín con complejos A. alfari y A. muelleri? Se han muchos brinzales colonizados, plantados en propuesto hipótesis alternas basadas en la diferentes hábitats, para examinar predicciones en disponibilidad de luz y el régimen de torno a la supervivencia de las reinas y la perturbaciones (Davidson y McKey 1993b). La habilidad competitiva, en función de la hipótesis de la disponibilidad de luz (Davidson y productividad. La hipótesis de la perturbación Fisher 1991), propone que el complejo A. alfari podría ser evaluada por estudios demográficos de excluye competitivamente al complejo A. muelleri supervivenvia de árboles, crecimiento de las en los brinzales, pero también requiere altos colonias y reproducción de las colonias, en niveles de ingreso de recursos, que son provistos función de la especie de hormiga. La por ambientes de alta luminosidad. Las especies documentación del rango de fenotipos entre C. del complejo Azteca muelleri son capaces de obtusifolia y C. polyphlebia, permitiría cuantificar sobrevivir con menor ingreso de recursos, y por los atributos miermecofíticos (producción de ello pueden existir en ambientes donde las cuerpos müllerianos, reducción de la médula del colonias del complejo A. alfari no pueden. La tallo, desarrollo de sitios delgados en la pared del hipótesis de la perturbación (Longino 1991b), tallo), que son necesarios para la supervivencia de propone que las especies del complejo A. alfari la colonia, y cómo varían entre especies de son más abundantes en los hábitats hormigas y a lo largo de gradientes de frecuentemente perturbados, porque pueden productividad. No se han propuesto hipótesis que reproducrise temprano en árboles pequeños. Las expliquen la coexistencia de A. xanthochroa y A. colonias del complejoAzteca muelleri estarían en constructor, dos especies similares que son desventaja, pues requieren áboles grandes y comunes en los árboles de C. obtusifolia en longevos para alcanzar un tamaño de colonia Monteverde. Estas preguntas están a la espera de suficiente para reproducirse. En hábitats de baja más investigación sobre la rica comunidad de perturbación, los árboles con colonias del mirmecófitas en el área de Monteverde. complejo A. alfari sucumbirán pronto, debido al

LA IMPORTANCIA DE DIFERENTES ESPECIES DE AVES COMO DISPERSORAS DE SEMILLAS K. Greg Murray

Un índice que pondera la contribución de cada útil de la "importancia" de cada especie de ave especie de aves en relación con dispersores para la comunidad de plantas, que un simple alternativos para cada una de sus especies recuento del número de frutos consumidos por alimenticias (Ecuación 1), es un estimador más

447 cada ave. La importancia relativa de cada especie 1987, Sargent 1994, K. G. Murray, datos no de ave j en la comunidad es publicados). Se incluyeron datos de 75 especies ! !!,! / !! de aves y 179 de plantas. Los valores de �! = ( ) (1) !!! ! importancia para aves frugívoras de Monteverde donde T, es el número total de especies de aves varían dentro de dos órdenes de magnitud. Unas que consumen la especie de planta i, y S es el pocas especies son desproporcionadamente número total de especies de plantas incluidas en la importantes (Fig. 8.25). Los resultados del análisis comunidad (en este caso, el número total de son semejantes a los de conteos simples de plantas especies de plantas incluidas en el estudio). Ci,j = alimenticias, reportados como totales marginales 1 si la especie de ave j consume frutos de la en Wheelwright et al. (1984): las especies que se especie de planta i ó 0 si no lo hace. El índice alimentan de muchos tipos de frutos tienen puede variar entre un mínimo de 0 para especies valores altos del índice. Sorprendentemente, que no se alimentan de los frutos de las especies algunos frugívoros pequeños (e.g., Myadestes consideradas en el estudio, hasta un máximo de melanops [Black-faced Solitaires], Chiroxiphia 1,0 para una especie de ave que es la única linearis [Long-tailed Manakins], Semnornis consumidora de todas las plantas incluidas. Este frantzii [Prong-billed Barbets] y Chlorospingus índice ignora la intensidad relativa del uso de cada ophthalmicus [Common Bush-Tanagers]) tienen especie de planta por diferentes animales; al valores tanto o más altos que muchas especies de mismo tiempo, considera igual a toda especie de mayor tamaño (e.g., Pharomachrus mocinno planta, por lo cual una especie rara de hierba del [Resplendent Quetzals], Procnias tricarunculata piso del bosque o una epífita contribuyen tanto al [Three-wattled Bellbirds] y Chamaepetes unicolor índice, como un árbol dominante del dosel. Dado [Black Guans]), de las cuales dependen las que este índice es una función del número total de especies con semilla grande. Los frugívoros especies de plantas incluidas en la dieta, las pequeños parecen poseer una importancia especies estudiadas más intensamente tienden a desproporcionada para un gran número de plantas, mostrar mayores valores de importancia que muchas de las cuales son menos conspicuas. Estas aquellas estudiadas menos sistemáticamente. A aves pequeñas podrían ser consideradas pesar de estos sesgos, el índice provee mejores “mutualistas clave” (sensu Gilbert 1980), a la par bases de reflexión que los simples conteos de de P. mocinno, P. tricarunculata, Aulacorhynchus frutos consumidos. prasinus y C. unicolor; la pérdida de cualquiera Nosotros calculamos el índice de importancia de estas especies podría tener un efecto profundo para aves frugívoras en el área de Monteverde en la biodiversidad de Monteverde. (Wheelwright et al. 1984, Bronstein y Hoffman

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Figura 8.25. Valores de importancia (Ecuación 1) para las 15 especies de aves con índices más altos en Monteverde. La especie de ave y el número de especies de plantas que incluye en su dieta son (de izquierda a derecha) Emerald Toucanet (95), Black-faced Solitaire (51), Long-tailed Manakin (37), Resplendent Quetzal (38), Prong-billed Barbet (30), Common Bush-Tanager (29), Mountain Robin (44), Golden-browed Chlorophonia (14), Three-wattled Bellbird (29), Black Guan (26), Yellow-throated Euphonia (7), Orange-bellied Trogon (14), Olive- striped Flycatcher (9), Keel-billed Toucan (16), y Dusky-capped Flycatcher (8). Ver texto para las fuentes.

Usamos el mismo enfoque para estimar la correlación entre los valores del índice para importancia relativa de diferentes especies de especies de plantas particulares, y un conteo plantas desde la perspectiva de las aves de simple del número de especies de aves que se Monteverde. Hicimos uso de la misma ecuación conoce se alimentan de ellas. Este patrón es difícil (1), pero Ij es la importancia de la especie de de interpretar, porque las siete especies de plantas planta j, T, es el número total de plantas de las con los valores más altos de importancia (Acnistis cuales se alimenta la especie de ave i, y S es el arborescens [Solanaceae], Sapium glandulosum número total de especies de aves incluidas en la [Euphorbiaceae], Citharexylum costaricensis muestra. qi = 1 si la especie de planta j está en la [Verbenaceae], Hampea appendiculata dieta de la especie de aves i ó 0 si no lo está. [Malvaceae], Trema micrantha [Ulmaceae], Usando la misma matriz de datos, hallamos que Rubus roseafolia [Rosaceae] y Conostegia un pequeño número de especies de plantas tienen oerstediana [Melastomataceae]), son especies una importancia desproporcionada para los pioneras que se hallan a densidades muy altas en frugívoros de Monteverde (Fig. 8.26), lo que el mosaico de pastizales y bosque secundario de la coincide con el primer resultado. Existe una alta comunidad de Monteverde, donde se hicieron

449 muchos de los registros de alimentación de plantas es desproporcionada (i.e., son recursos (Wheelwright et al. 1984). Esas especies pioneras clave) para los frugívoros de Monteverde. no pueden ser omitidas del análisis, porque Debemos dar seguimiento a las poblaciones de existen de forma natural en los ambientes con todos los mutualistas clave de Monteverde, no perturbaciones de pequeña escala, como claros solamente a los frugívoros grandes y árboles por caída de árboles, y son alimento de un gran dominantes del bosque que determinan en gran número de frugívoros del bosque. Otras especies, manera la estructura física del bosque. La enorme por ejemplo los muérdagos Struthanthus oerstedii variedad de epífitas que hacen únicos los bosques (Loranthaceae) y Phoradendron robaloense nubosos pueden depender de animales pequeños, (Viscaceae), tienen valores altos porque son menos conspicuos, como Myadestes melanops y fuente importante de alimento para las aves nuestros esfuerzos y prioridades de conservación (principalmente Euphonia spp.), que son deben dirigirse hacia esos elementos de la especialistas en muérdagos. Nuestra conclusión comunidad. general es que la importancia de algunas especies

Figura 8.26. Valores de importancia (ver Ecuación 1) para las 15 especies de plantas dispersadas por aves con los mayores índices en Monteverde. Los nombres de las especies de plantas y las cantidades de especies de aves que consumen los frutos son (de izquierda a derecha) Acnistus arborescens (44), Sapium glandulosum (antes S. oligoneuron, 23), Citharexylum costaricensis (antes C. integerrimum, 23), Hampea appendiculata (22), Trema micrantha (22), Rubus roseafolia (10), Conostegia oerstediana (antes C. bernouliana, 17), Ocotea tonduzii (18), Miconia "especie A" (9), Struthanthus oerstedii (7), Myrsine coriacea (antes Rapanea myricoides, 13), Cecropia obtusifolia (11), Ficus tuerckheimii (21), Ossaea micrantha (6) y Phoradendron robaloense (4). Ver texto para las fuentes.

450 Referencias

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459

8 Interacciones Planta-Animal - actualización 2014

K. Greg Murray y Judith L. Bronstein Traducido por Gabriel Trejos V.

Interacciones entre plantas y agentes Muchhala (2003) con Burmeistera tenuiflora y B. polinizadores cyclostigmata en Monteverde demuestra una parte de la ambigüedad de los síndromes de Los conjuntos de características morfológicas, polinización. Él encontró que tanto aves como fenológicas y de comportamiento de las plantas y murciélagos visitaron flores de ambas especies de los agentes polinizadores que componen los plantas, pero que sólo los murciélagos polinizaron “síndromes de polinización” siguen siendo útiles ambas efectivamente. Los colibríes polinizaron a para predecir cuáles serán los actores en los B. tenuiflora pero, debido a que las partes mutualismos de polinización. Por ejemplo, las reproductivas de B. cyclostigmata se extienden flores tubulares rojas son propensas a recibir más lejos de los nectarios, las aves pueden visitas de colibríes, así como las abejas de lengua acceder al néctar sin hacer contacto con las corta tienden a visitar flores con una morfología anteras y el estigma. Este trabajo demuestra más abierta que no les restrinja el acceso al néctar oportunamente la necesidad de cautela al asumir y al polen. Sin embargo, el hallazgo frecuente de demasiado sobre la identidad de los polinizadores que quienes visitan las flores no están limitados con base, meramente, en la morfología floral y en sólo a los usualmente asociados con un síndrome la frecuencia de la secreción de néctar. Muchhala particular ha dado lugar cada vez más a cuestionar (2003) sugiere que estas especies de Burmeistera la utilidad de la idea de un síndrome (e.g., demuestran la generalización para la polinización Ollerton et al. 2009; ver también Rosas-Guerrero hecha por ambos, murciélagos y colibríes. et al. 2014), tal cual ha sucedido con el Desde el año 2000, los estudios en Monteverde descubrimiento de que muchos animales se han aportado también información detallada sobre alimentan en flores usualmente asociadas con la biología reproductiva básica de las plantas diversos tipos de polinizadores. El trabajo de locales. Cascante-Marín et al. (2005), por

460 ejemplo, estudiaron la fenología de la floración y severas. Las poblaciones de W. solanacea cerca el sistema de reproducción de Werauhia (antes de la Reserva Biológica Bosque Nuboso de Vriesia) gladiolifolia, bromelia polinizada por Monteverde (RBBNM) tuvieron, en efecto, murciélagos, mientras que Bush y Guilbeau menores índices de visitación de polinizadores (2009) elucidaron el sistema de reproducción de (abejas) y parecen estar más limitadas de polen Pitcairnia brittoniana, bromelia polinizada por que las poblaciones a elevaciones menores (e.g., colibríes. Ambas especies fueron capaces de San Luis) o que aquellas más hacia el Sur de autopolinización y el cuajado de frutos y semillas Costa Rica (e.g., Las Cruces y Las Alturas; Stone fue el mismo tanto para las plantas limitadas a la y Jenkins, 2008). Sin embargo, cuando Stone et autopolinización, como para aquellas disponibles al. (2014) crearon jardines experimentales con a los polinizadores. La autopolinización es común ambos genotipos y les permitieron ser polinizados entre las epífitas, las cuales pueden no ser naturalmente, las plantas AC y AI tuvieron visitadas de manera predecible debido a su cuajados de frutas y de semillas casi equivalentes, aislamiento y despliegues florales limitados (Bush pero menos de un 10% de las semillas AC fueron y Beach 1995), aunque Bush y Guilbeau (2009) resultado de la autofertilización. Los autores encontraron que las cargas de polen depositadas concluyeron que la depresión embriónica por por los colibríes también fueron suficientes para endogamia era todavía substancial en las plantas asegurar un cuajado de semillas casi completo en AC, pero sugirieron que estos genotipos se P. brittoniana. Tal cual señalaron para P. continuarán difundiendo, pues la ventaja de la brittoniana, parece probable que muchas epífitas transmisión de la autofecundación a través de la efectúan polinización cruzada cuando hay función masculina supera con eficacia incluso a polinizadores disponibles, pero se autopolinizan una severa depresión endogámica. cuando son escasos. Otra contribución desde Monteverde es el Interacciones entre plantas y frugívoros trabajo de Stone y colegas sobre la ecología de la polinización y la evolución del sistema de Gran parte del trabajo sobre las interacciones reproducción en Witheringia solanacea. La entre plantas y frugívoros en Monteverde desde autocompatibilidad ha evolucionado los años noventa se ha centrado en el destino de independientemente muchas veces, pero las las semillas luego de la dispersión. En gran condiciones que favorecen esto siguen siendo medida, este énfasis refleja los desarrollos en el controversiales. La teoría predice que los área de las interacciones entre plantas y frugívoros beneficios de la autofertilización deberán exceder en general. Está motivado por la comprensión de los costos, principalmente una aptitud biológica que las consecuencias evolutivas de la dispersión disminuida debido a la producción de de semillas para las plantas, incluyendo la descendientes con dos copias de alelos deletéreos. coevolución con los frugívoros, están mediadas La mayoría de investigaciones sobre la evolución por los efectos de la dispersión sobre el destino de de la autocompatibilidad se apoyan en las semillas y sobre la demografía vegetal. Sin comparaciones de especies diferentes pero embargo, una parte del trabajo de Wenny sobre la estrechamente relacionadas; sin embargo, Stone et dispersión de especies con semillas grandes al. (2006) encontraron poblaciones de W. también atiende explícitamente la dispersión per solanacea con ambos genotipos, se. Wenny (1999) mostró que las semillas de autoincompatibles (AI) y autocompatibles (AC), Beilschmiedia pendula, unas de las más grandes en Monteverde y en Varablanca. Los genotipos AI dispersadas por aves en Monteverde, rara vez son de W. solanacea sufrieron una letalidad depositadas a más de 10 m por debajo de las embrionaria casi total cuando fueron copas de árboles frutales, pero que las semillas experimentalmente autopolinizados (Stone et al., dispersadas a distancias incluso menores del árbol 2010) pero no así los genotipos AC, lo cual indica madre sufren de menos depredación por parte de que los alelos deletéreos habían sido ya roedores y de larvas de escarabajos, que las ampliamente purgados de los genotipos AC. Tal depositadas directamente debajo de la copa. Su depuración tiende a suceder más cuando las trabajo demuestra que la dispersión es, en efecto, plantas presentan limitaciones de polen más para beneficio de B. pendula y que el efecto

461 ocurre en una escala espacial bastante pequeña. mamíferos no voladores) y de la dispersión En contraste, las semillas de Ocotea endresiana secundaria (por parte de roedores almacenadores sufrieron una eliminación casi completa por parte y dispersores como las guatusas) sobre la de depredadores, sin importar la distancia de supervivencia y la germinación en dos especies de dispersión desde el árbol madre (Wenny 2000). Guarea. Las semillas fueron movidas por los La mayoría de las aves movieron semillas a dispersores primarios hasta 65 m más allá de las menos de 25 m, pero los machos de pájaro copas de los árboles madre, pero las distancias campana (Procnias tricarunculata, Three-wattled medias eran de menos de 15 m para G. glabra y Bellbirds) a menudo las depositaron debajo de los G. kunthiana, ambas. Si bien los dispersores posaderos de exhibición del cortejo, de los cuales secundarios apenas incrementaron ligeramente las muchos se encuentran suspendidos en los claros distancias medias, sí tuvieron un efecto profundo producto de la caída árboles. Los experimentos de sobre el destino de las semillas al enterrarlas de 1 Wenny (1999, 2000) fallaron en presentar alguna a 3 cm bajo la superficie terrestre. Las semillas diferencia entre los índices de eliminación de enterradas tendieron más a sobrevivir que las que semillas de los claros y los del sotobosque, pero permanecieron en la superficie, las cuales fueron las plántulas en los claros crecieron más eliminadas principalmente por roedores e insectos rápidamente y sufrieron menos mortalidad por (G. glabra) o por saínos (G. kunthiana). El trabajo hongos patógenos que las del sotobosque. Así, los de Wenny sobre el destino de las semillas en machos de pájaro campana brindan un buen Monteverde también incluyó comparaciones entre ejemplo de dispersión dirigida (sensu Howe y diez especies adicionales con distintos tamaños de Smallwood, 1982) y su importancia puede ser semillas y, aunque era altamente variable dentro desproporcionada para el reclutamiento de O. de las categorías de tamaño, la supervivencia de endresiana. No obstante, determinar la fuerza del las semillas tendió a ser mayor para las semillas efecto en relación con el de otros dispersores más grandes. Sin embargo, la relación entre el requerirá de un estudio más detallado. tamaño de las semillas y el reclutamiento de las El estudio de Sheldon y Nadkarni (2013a) plántulas fue compleja, pues las semillas provee de otro ejemplo de dispersión dirigida en continuaron sufriendo el ataque de roedores Monteverde, el cual comparó la “lluvia de después de la germinación. Wenny (2005) estimó semillas” depositada en el suelo del bosque con la que cinco especies de roedores pequeños fueron depositada en el dosel del bosque en la RBBNM. responsables de alrededor del 70% de la Su estudio empleó trampas de semillas; las depredación de las semillas. La infestación por situadas en el dosel estaban encargadas de estimar insectos también fue común en algunas especies, las semillas que son depositadas y se acumulan en pero ocurrieron principalmente antes de la las esteras de epífitas y en la tierra que ahí se dispersión. Fue común el movimiento secundario encuentra. Pese al amplio traslapo, la composición de semillas por parte de los roedores a través de de especies en la lluvia de semillas fue distancias cortas, pero sólo en el caso de Guarea estadísticamente distinta en cada hábitat: las fue común el esconderlas o el enterrarlas; la semillas epífitas prevalecieron en el dosel, mayor parte del movimiento de semillas, mientras que las de árboles grandes fueron más entonces, resultó en depredación. comunes en el suelo del bosque, lo cual sugiere Dada la importancia de los mamíferos que los dispersores mueven semillas epífitas a depredadores de semillas como mediadores de las sitios de establecimiento especialmente dinámicas de población vegetal, en hábitats apropiados más a menudo de lo que se esperaría montanos como los de Monteverde (Meserve et por azar. Las semillas dispersadas por aves (en al., 2011; Sheldon et al., 2011; Gibson et al., lugar de mamíferos o el viento) prevalecieron en 2013) es de gran importancia de qué manera la ambos hábitats y a través de todas las estaciones, fragmentación del bosque y los cambios en la lo cual destaca la importancia de los dispersores distribución traídos por el clima afectarán las animales —especialmente las aves— en mantener poblaciones de mamíferos. Chinchilla (2009) la integridad ecológica del bosque de Monteverde. comparó las poblaciones de mamíferos Wenny (1999) estudió los efectos de la depredadores de semillas y los índices de dispersión primaria (por parte de aves y eliminación de las semillas en un gran tramo de

462 bosque continuo (incluyendo la RBBNM) y en la habilidad de las semillas para sobrevivir por dos fragmentos de bosque cercanos de 350 y 20 períodos extensos en la tierra. Algunas, como ha. Tal cual se esperaba, algunas de las grandes Phytolacca rivinoides, Bocconia frutescens y especies de depredadores de semillas (e.g., saínos Guettarda poasana mantienen bancos terrestres y agutíes) no se encontraban en los fragmentos, de semillas con densidades varias veces mayores pero tenían índices de eliminación de semillas que las densidades de la lluvia de semillas anual, apenas menores que los índices en el bosque lo cual sugiere que las semillas sobreviven en la intacto. Chinchilla (2009) atribuyó mucha de la tierra de Monteverde por decenas o hasta centenas depredación compensatoria en los fragmentos a la de años. En contraste, otras especies pioneras mayor abundancia del depredador de semillas como Cecropia polyphlebia y Urera elata especialista Heteromys desmarestianus en dichos mantienen bancos terrestres de semillas con tan fragmentos, en comparación con el bosque solo el equivalente de un año de lluvia de intacto, en el cual es inusual. semillas, lo cual sugiere altos índices de En un estudio de largo plazo, Murray y García- mortalidad. De entre las 23 especies estudiadas en C. (2002) informaron sobre el papel de la detalle, sólo Hampea appendiculata y Piper dispersión y la supervivencia de las semillas en umbellatum no mantuvieron un banco de semillas. facilitar la coexistencia de una gran comunidad de Los resultados de los experimentos de campo especies vegetales pioneras que dependen de un replicados fueron consistentes con las recurso limitado: el espacio en los claros de comparaciones entre las densidades del banco de bosque recientemente formados. Hallaron que los semillas y de la lluvia anual de semillas descritas 10 cm superficiales de las tierras de Monteverde anteriormente: las semillas de la misma especie contienen de 3000 a 6500 semillas viables pero con proporciones “banco de semillas:lluvia anual latentes por metro cuadrado, las cuales son de semillas” altas, también sobrevivieron bien en semillas que germinan rápidamente en respuesta a el campo (Murray y García-C., 2002). Veldman et la formación de claros. Dada la alta riqueza de al. (2007) investigaron el fundamento químico de especies, incluso en escalas espaciales muy los patrones de mortalidad entre seis de las pequeñas (ca. 20-25 especies por cada muestra de especies pioneras en el estudio de Murray y 625 cm2), la competencia intra e interespecífica García-C. (2002; P. rivinoides, C. polyphlebia, G. por el espacio en claros recientes es intensa. Sin poasana, U. elata, B. frutescens y Witheringia embargo, el estudio de Murray y García-C. (2002) meiantha) y hallaron que los extractos de semillas mostró que la heterogeneidad espacial del “banco de especies que sobreviven por períodos de semillas” en la tierra era extremadamente alta, duraderos en la tierra fueron, en efecto, más de modo que las especies pioneras tóxicos para los artrópodos y los hongos en el competitivamente inferiores eran a veces laboratorio. Los químicos responsables en B. propensas a germinar en los claros sin ningún frutescens fueron identificados como tres competidor superior en los alrededores. Este alcaloides relacionados, de los cuales todos fenómeno, denominado “limitación del estaban más concentrados en las semillas que en reclutamiento”, puede facilitar la coexistencia al el tejido de las hojas. P. rivinoides y G. poasana reducir la intensidad de la competencia en las contienen químicos tóxicos para los hongos escalas espaciales ecológicamente relevantes. también, pero permanecen aún sin identificar Parte de la heterogeneidad espacial en el banco de (Veldman et al. 2007; K. G. Murray, datos semillas fue resultado de la heterogeneidad en la inéditos). La defensa química de las semillas de lluvia de semillas, pero las diferencias de las plantas pioneras es, entonces, de importancia densidad y de composición de especies de uno a evidente y queda mucho trabajo por hacer. otro sitio también se vieron aumentadas por las Nadkarni y Haber (2009) hallaron que las probabilidades de supervivencia en la tierra, la tierras y las esteras de epífitas que se acumulan en cual varió según la especie. los doseles de los árboles también reúnen bancos A pesar del hecho de que las trayectorias de de semillas, tal cual lo hace el suelo en el piso del vida de la mayoría de especies pioneras incluyen bosque; ellos examinaron los bancos de semillas un banco de semillas en el suelo, Murray y en los doseles de árboles de potrero remanentes García-C. (2002) hallaron una amplia variedad en para determinar si tales bancos podrían aumentar

463 otros efectos que convertirían a los árboles según prosperaban o acababan las temporadas de remanentes en efectivos “focos de regeneración”. fructificación de las especies en distintas partes Los bancos de semillas del dosel contenían del rango del pájaro campana, en lugar de seguir ensambles de semillas densos y diversos, una ruta migratoria invariable. Sea cual fuera la incluyendo muchas especies maderables razón, las cuatro áreas utilizadas a lo largo del características del bosque primario, lo cual indica ciclo anual estaban separadas hasta por 280 km y que los bancos de semillas del dosel de los mucho del terreno en tres de las cuatro áreas — potreros podrían funcionar como “cápsulas del tierras bajas del noreste y del suroeste de Costa tiempo” de la biodiversidad del bosque, las cuales Rica y elevaciones medias en la Vertiente del podrían acelerar la recuperación de la Pacífico de Costa Rica, cerca de Monteverde— regeneración forestal en los potreros. Nadkarni y está altamente fragmentado y poco protegido. Haber (2009) también compararon los bancos de Powell y Bjork (2004) concluyeron, entonces, que semillas en los doseles de árboles remanentes con la población de pájaros campana en los bosques los bancos en los doseles del bosque primario y en en los cuales estos efectúan importantes servicios el suelo del piso del bosque. Las densidades de las de dispersión de semillas se encuentra vulnerable, semillas y la riqueza de especies en los suelos del a pesar de la adecuada protección de los bosques dosel en árboles de potreros y de bosques durante la temporada de reproducción. Como primarios eran menores que en los suelos del piso resultado de su labor, en parte, el gobierno del bosque, pero las densidades de las semillas y costarricense y varias organizaciones del sector la riqueza de especies del dosel de árboles de privado están cooperando para crear el Corredor potreros y de bosque primario no diferían una de Biológico del Pájaro Campana, el cual protegerá otra. un corredor migratorio en la Vertiente del Pacífico Estudios anteriores sobre las interacciones al promover la restauración y protección del entre plantas y frugívoros en Monteverde hábitat, en gran medida en tierras de propiedad demostraron que algunas de las aves frugívoras privada. más importantes migraron altitudinalmente y Similarmente, Chaves-Campos et al. (2003) sugirieron que estos movimientos fueron estudiaron la presencia de los pájaros sombrilla a impulsados por patrones estacionales en la distintas elevaciones en la región de Monteverde, disponibilidad de las frutas a distintas elevaciones. Arenal y San Ramón de la Cordillera de Tilarán y Desde la publicación de Nadkarni y Wheelwright encontraron que sus movimientos sobre un rango (2000), estos patrones han sido estudiados más a altitudinal de 400 a 1400 m estaban fondo por Chaves-Campos et al. (2003), Chaves- correlacionados con los patrones estacionales de Campos (2004), Powell y Bjork (2004) y Papes et la disponibilidad de las frutas. Así como con los al. (2012). Powell y Bjork (2004) elucidaron en pájaros campana, las elevaciones usadas para la detalle los patrones migratorios de los pájaros reproducción estaban moderadamente bien campana empleando radiotelemetría y protegidas, mientras que las áreas usadas fuera de encontraron que las aves que se reproducían en la la temporada de reproducción no lo estaban. Vertiente del Atlántico en la Cordillera de Tilarán Como Powell y Bjork (2004), Chaves-Campos et cruzaron hacia un bosque altamente fragmentado al. (2003) concluyeron que la insuficiencia de en la Vertiente del Pacífico, a tan solo 5-15 km de tierras protegidas usadas fuera de la temporada de distancia, después de la temporada de reproducción constituye una amenaza reproducción. En septiembre y octubre, estas aves significativa para la especie en la región. migran hacia las tierras bajas del noroeste de Chaves-Campos (2004) estudió los cambios en Costa Rica y el sureste de Nicaragua y, en la abundancia de aves frugívoras grandes entre los noviembre y diciembre, migran al suroeste de 400 y los 1400 m de elevación en la Cordillera de Costa Rica, donde permanecen hasta regresar en Tilarán en función de la disponibilidad de frutas y marzo a la Vertiente del Atlántico cerca de encontró evidencia ambigua de que los Monteverde para reproducirse. Powell y Bjork movimientos migratorios de estas aves son (2004) sugirieron que las aves estaban siguiendo impulsados, en gran medida, por la disponibilidad la disponibilidad de sus fuentes primarias de de frutas. Aunque los tamaños pequeños de las alimentación (las frutas de la familia Lauraceae) muestras y la alta variación entre réplicas tornó

464 difíciles la comparaciones estadísticas, Chaves- semillas desde el bosque aledaño hacia los Campos (2004) sugirió que los movimientos potreros. migratorios de estas aves eran impulsados por la Murray et al. (2008) informaron sobre un disponibilidad de frutas fuera de la temporada de estudio de largo plazo sobre la regeneración en reproducción, mas no durante ella. dos potreros cerca de la RBBNM y hallaron que Más recientemente, Papes et al. (2012) casi toda la colonización inicial por parte de investigaron la posibilidad de explicar los plantas maderables por medio de semillas movimientos de los pájaros campana con base en dispersadas por animales estaba debajo de las datos de detección remota que podrían servir copas de árboles al borde del bosque y de árboles como una representación de las características del “remanentes del bosque” que quedaron aislados dosel del bosque. Ellos generaron modelos de en el potrero cuando este fue creado. En contraste nichos ecológicos con base en varios índices de con esto, las especies dispersadas por el viento vegetación detectados remotamente que reflejan colonizaron áreas sin vegetación suspendida con los cambios estacionales en la estructura y la la misma frecuencia que las áreas debajo de los productividad del dosel, pero éstos no explicaron árboles remanentes. La concentración de de manera confiable los movimientos estacionales colonizadores tempraneros debajo de los árboles de los pájaros campana en la región de remanentes o de “islas de árboles” sembradas ha Monteverde. En cambio, estos modelos sugirieron sido hallada en muchos otros estudios también que gran parte de la Vertiente del Atlántico es (e.g., Sandor y Chazdon, 2014; Zahawi y apta para el apareamiento, pero que otros factores Augspurger, 2006): un patrón que resulta, en diferentes de la estacionalidad de la vegetación, parte, de la atracción de las aves del bosque a como los menores índices de depredación de hábitats con una mayor complejidad estructural y, nidos a elevaciones medianas, pueden atraer a los en parte, de la tendencia de las aves a defecar y pájaros campana a elevaciones medianas para el regurgitar semillas mientras están posadas más apareamiento. que mientras vuelan. La atracción de las aves por los árboles de potrero aislados en Monteverde fue demostrada directamente por Sheldon y Nadkarni Dispersión de semillas mediada por (2013b), quienes documentaron más de 900 animales y regeneración de los potreros visitas por parte de 52 especies en 20 distintas

familias hechas a tan solo una especie común de Desde el estudio de Groom (2000) sobre la árbol de potrero (Sapium glandulosum). También regeneración de plantas maderables en potreros observaron que el tamaño del árbol, su grado de abandonados, mucho del trabajo sobre dispersión aislamiento de otros árboles y la cantidad de su de semillas en Monteverde ha versado sobre el rol población epífita incrementaban las visitas. que tal dispersión hecha por animales desempeña Sorprendentemente, Murray et al. (2008) en la regeneración de los potreros. La producción encontraron que los árboles remanentes ganadera ocupa ahora un 27% del área rural en dispersados por el viento eran tan efectivos como Latinoamérica (Murgueitio et al., 2011), aunque focos de reclutamiento para colonizadores el porvenir definitivo de la mayoría de las tierras dispersados por animales, como lo eran los de pastoreo, sin embargo, es el abandono o la árboles que producen ellos mismos frutos conversión a algún otro uso, a menudo a través de carnosos buscados por los animales, posiblemente la regeneración del bosque. Mucho del trabajo porque los dispersores de semillas también son sobre regeneración de los potreros atiende las atraídos por los sitios para posar elevados, la barreras físicas y biológicas que restringen el cobertura y, quizás, por el recurso alimenticio en ritmo de la regeneración y constriñen su forma de insectos que esos árboles brindan. trayectoria (e.g., Holl et al., 2000). Dado que la Murray et al. (2008) también rastrearon el disponibilidad limitada de semillas es uno de los progreso de la nueva regeneración iniciada por los factores más obvios, muchos estudios se han dispersores de semillas, para determinar cómo enfocado en los papeles que desempeñan los cambiaban a través del tiempo sus patrones animales dispersores de semillas al transportar las espaciales y composicionales. Tal cual se había descubierto en Schlawin y Zahawi (2008), la

465 concentración de colonizadores de potrero debajo Ninguna correlación entre el aporte de de los árboles remanentes formó “focos de semillas, la densidad de reclutamiento o las visitas reclutamiento” o “sitios de nucleación” para las por parte de aves con la distancia hasta el borde especies de plantas del bosque. Los censos del bosque más cercano fue encontrada por subsiguientes de los mismos terrenos y de otros Harvey (2000a, b), Murray et al. (2008), ni similares, 14 y 30 años después del abandono, Sheldon y Nadkarni (2013b), quizás porque los mostraron que el efecto de los árboles remanentes potreros típicos de la región son relativamente sobre la densidad y la riqueza de las especies en pequeños, rara vez de más que unos pocos cientos regeneración, en un inicio fuerte, se volvió más de metros de ancho. Tampoco lo hicieron Aide et débil con el paso del tiempo. A 30 años del al. (1996) en Puerto Rico, donde los potreros abandono, tanto la densidad como la riqueza de también son relativamente pequeños. En regiones las especies colonizadoras de los potreros fue como la Amazonia, sin embargo, donde los igualmente alta en las partes del potrero original potreros pueden medir kilómetros de ancho, que habían carecido de copas de árboles pueden ser comunes los efectos de la distancia. suspendidas que en aquellas partes debajo de los DaSilva et al. (1996), por ejemplo, hallaron que árboles remanentes. La razón fue que, por incluso las tangaras que frecuentaban la frontera supuesto, conforme los colonizadores de los entre el bosque y el potrero rara vez viajan más potreros crecieron y formaron islas de bosque en allá de 150 m dentro del potrero. regeneración con centro en los árboles remanentes Claramente, los árboles remanentes y los originales, los colonizadores mismos sirvieron rompevientos, ambos, facilitan la regeneración del como posaderos para animales portadores de bosque en los paisajes agrícolas de Monteverde y semillas y, así, disminuyó a cero el área del otros lugares, en gran medida a causa de la terreno sin copas de árboles suspendidas. interacción de su estructura física con el El trabajo de Harvey (2000a, b) en los comportamiento de los dispersores, especialmente rompevientos sembrados entre potreros activos en las aves. Estos patrones resaltan la importancia de la región de Monteverde también demuestra la mantener poblaciones saludables de dispersores, importancia de los animales dispersores de así como de administrar las características del semillas en la regeneración de bosque en los paisaje, tales como el tamaño y la composición paisajes agrícolas. Como fue el caso para los del potrero de tal modo que se mantengan las árboles remanentes, la lluvia de semillas de las interacciones que facilitan la regeneración del especies maderables debajo de los rompevientos bosque. fue varias veces más densa y mucho más diversa que en los potreros a tan solo 5 m de distancia Biología de las higueras (Ficus) (Harvey 2000a). Predominaron las especies dispersadas por aves, pero los potreros recibieron Las higueras continúan siendo un objeto de casi tantas semillas dispersadas por murciélados fascinación para los biólogos, especialmente para como los rompevientos, quizás a causa de que los los que trabajan en los trópicos. Nuestra murciélagos defecan tanto en vuelo como cuando comprensión de las complejas interacciones de las están posados. Harvey (2000b) también estudió la higueras con otras especies ha sido revisada más colonización de rompevientos y de potreros recientemente por Herre et al. (2008), aunque adyacentes al examinar las plántulas del bosque continúa acumulándose información nueva a un reclutadas en ellos y, en muchas formas, sus ritmo acelerado. Sin embargo, a pesar del hallazgos son paralelos a los presentados por creciente interés global por las higueras, no ha Harvey (2000a): las plántulas del bosque eran aparecido ninguna publicación en los últimos 15 incorporadas de inmediato a los rompevientos, años que describa estudios hechos en Monteverde. especialmente aquellas plántulas dispersadas por Ficus pertusa, la cual ha atraído la mayor parte de aves. Además, tanto la densidad como la la atención in Monteverde, ha sido estudiada un diversidad de los colonizadores fueron poco más en otras partes de Costa Rica, así como significativamente más altas en los rompevientos en México y en Brasil, principalmente en el conectados con parches de bosque adyacentes que contexto de su fenología de floración y su en los no conectados.

466 dispersión de semillas. Una especie que sigue la higuera. Más bien, antes de depositar un huevo, siendo de gran interés para los investigadores en una avispa hembra de higuera deposita una Barro Colorado, Panamá, es la Ficus yoponensis, secreción que transforma un óvulo en una agalla; pues allí es consumida en gran proporción por su descendencia se alimentará de tejido estéril murciélagos, los cuales actúan como dispersores (Jousselin y Kjellberg, 2001; Martinson et al., de semillas altamente efectivos (Heer et al., 2013). Esto lleva a la obvia pregunta sobre por 2010). Ficus tuerckheimii, F. crassiuscula y F. qué estas avispas transfieren polen del todo, velutina permanecen poco estudiadas desde la considerando que su descendencia no ingiere las perspectiva de la polinización y de la dispersión semillas. Hay alguna evidencia de que, en las de semillas. higueras sin semillas, las larvas de avispa se Es particularmente lamentable que F. desarrollan muy pobremente (Jousselin et al., tuerckheimii no haya atraído más atención, pues 2003). Entonces, sin importar su dieta, la ofrece una de las más claras excepciones a una polinización activa por parte de la madre sí parece gran porción de sabiduría convencional acerca de incrementar el éxito de su descendencia. Aun si las higueras: que cada una de las más de 750 las larvas de avispa no consumen semillas, cada especies de higueras tiene un único polinizador. una se desarrolla dentro de un óvulo que, de otra Tal cual mostró por primera vez Ramírez (1970) forma, produciría una semilla. Permanece sin —y que ha sido profundizado por varios resolver por qué las avispas de la higuera no proyectos no publicados de cursos de grado en depositan sus huevos en todos los óvulos, lo cual Monteverde—, F. tuerckheimii tiene dos parecería beneficiar a las avispas en el corto polinizadores (y no “no polinizadores” como el plazo, pero podría llevar al declive de la texto original de este capítulo afirma reproducción de las higueras y a la extinción de erróneamente) que a menudo cohabitan una ambas partes en el largo plazo. Regularmente misma inflorescencia en la higuera. Se les puede aparecen nuevas ideas sobre cómo esta incómoda distinguir fácilmente por el color: Pegoscapus relación puede persistir a través del tiempo carlosi es negra y P. mariae es amarilla. Nuevos evolutivo (e.g., Herre et al., 2008; Jandér et al., datos moleculares que permiten discriminar entre 2012). avispas que de otro modo parecerían idénticas al Los estudios realizados en los últimos años han ojo humano, han aclarado que puede no ser poco aumentado el ritmo de la documentación sobre la común el que F. tuerckheimii hospede múltiples dispersión de semillas y el papel determinante de polinizadores (Marussich y Machado, 2007). En los frutos de las higueras en las dietas de los cambio, se sabe que algunos pares de especies de vertebrados tropicales. Ahora se encuentra higueras comparten un solo polinizador (Moe et disponible una revisión amplia sobre los al., 2011). Volviendo a la suposición relacionada consumidores de higueras alrededor del mundo de que las higueras y las avispas de las higueras (Shanahan et al., 2001), así como una han de estar sujetas a especiación en conjunto investigación detallada sobre cómo las (dado que hay cientos de interacciones, características de los frutos de las higueras han mayoritariamente de uno a uno), la reconstrucción evolucionado en conjuntos o “síndromes” de las relaciones evolutivas utilizando datos (Lomascolo et al., 2010). Continúan apareciendo moleculares revela un panorama mucho más intrigantes diferencias geográficas dentro de desordenado (Machado et al., 2005; Lopez- especies individuales de higueras que aún han de Vaamonde et al., 2009). Sin embargo, cómo ser exploradas. Por ejemplo, nuevos estudios ocurre la especiación y cómo surgen las encontraron que las semillas de F. pertusa son asociaciones entre pares particulares de especies abundantes en las deposiciones de murciélagos en de higueras y de polinizadores son interrogantes Brasil (Teixiera et al., 2009), lo cual sugiere un aún sin responder (Cook et al., 2010). rol primario de los murciélagos en tanto El cambio más sorprendente en nuestra dispersores de semillas allí. Esto es consistente comprensión ecológica del mutualismo en la con las observaciones desde Panamá pero polinización de las higueras consiste en que las claramente distinto de Monteverde, donde los avispas en desarrollo, contrario a lo que se creyó murciélagos rechazan los frutos por completo por más de un siglo, no consumen las semillas de maduros.

467 Los ecologistas identifican cada vez más a las Estos y otros estudios previos en Monteverde higueras como recursos clave para los destacan la complejidad de las interacciones entre consumidores de frutos. La salud de las los mutualistas vegetales y animales, así como su poblaciones de higueras alrededor del mundo está, papel en el mantenimiento de comunidades sin embargo, amenazada por la pérdida y la ecológicas enteras. Demuestran la importancia de fragmentación del hábitat y por la cosecha basar la planificación de la conservación en selectiva de maderas (e.g., Felton et al., 2013). conocimientos sólidos acerca de la historia natural Además, los frugívoros invasivos agotan frutos de los organismos involucrados. Con miras al que son esenciales para el bienestar de los futuro, esperamos que los biólogos continúen vertebrados nativos, a la vez que fallan en siendo atraídos a Monteverde en busca de una dispersar las semillas de las higueras en oportunidad de comprender mejor el mundo condiciones aptas para la germinación (Staddon et natural, como también de satisfacer sus propias al. 2010). Hay una necesidad apremiante de tratar necesidades de preservar una esquina a las higueras como objetivos clave para la particularmente valiosa del mismo. conservación del trópico, pues podrían también ejercer una labor prometedora en la restauración de los bosques.

Referencias

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