FAUNA ENDOPARASITÁRIA DE malabaricus (BLOCH, 1794) “TRAÍRA”(: ) DO RIO GUANDU, RJ

Isabella dos Santos Braga

Rio de Janeiro 2014 ISABELLA DOS SANTOS BRAGA

Discente do curso de Ciências Biológicas Matrícula n.º 1112221042

FAUNA ENDOPARASITÁRIA DE Hoplias malabaricus (BLOCH, 1794) “TRAÍRA”(CHARACIFORMES: ERYTHRINIDAE) DO RIO GUANDU, RJ

Monografia apresentada ao Curso de Graduação de Ciências Biológicas da UEZO como parte dos requisitos para a obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas, sob a orientação da professora Michelle Daniele dos Santos Clapp.

Rio de Janeiro Dezembro de 2014

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Dezembro de 2014

ii Dedico este trabalho à Deus

iii AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente à Deus, pois sem Ele eu não teria traçado o meu caminho e feito a minha escolha pela Biologia. A Ele toda honra e toda glória para sempre! Aos meus queridos e inigualáveis pais, Mário Jorge e Alba, que doaram seu tempo, amor e carinho para que eu conclui-se a minha caminhada, sem eles nada disso seria possível, eles foram a peça fundamental para a concretização deste sonho. A vocês expresso o meu maior agradecimento! Ao meu irmão, Matheus, por me ajudar na área computacional, na estruturação da monografia e na configuração das imagens e tabelas. Muito obrigada, meu irmão querido! Ao meu marido André que me incentivou nesta etapa da minha vida, que me ajudou nos momentos que mais precisei e pela sua compreensão sem limites. A você, meu Amor, meu muito obrigada! Agradeço também a minha família e amigos, principalmente Larissa, por ter me apoiado e ficar ao meu lado nas horas que eu mais necessitava. Ao meu amigo, Arthur, pelas ajudas incondicionais, pelos momentos de apoio, nunca me negando sua ajuda quando eu precisava. Amigos queridos, meus sinceros agradecimentos! A todos os professores que me cercaram durante estes quatro anos de graduação, e em especial a minha mãe científica Dra Michelle, por exigir de mim muito mais do que eu supunha ser capaz de fazer. Agradeço por transmitir seus conhecimentos e por fazer da minha monografia uma experiência positiva e por ter confiado em mim, sempre estando ali me orientando e dedicando parte do seu tempo a mim. À todos, os meus sinceros agradecimentos, e que Deus os abençoe!

iv “Tu, Ó Senhor Deus, és tudo o que eu tenho. O meu futuro está em tuas mãos; Tu diriges a minha vida. Como são boas as bênçãos que me dás! Como são maravilhosas!” (Salmos 16. 5-6)

v RESUMO

O Rio Guandu é considerado o sistema fluvial que detém a maior diversidade de peixes e a maior biomassa da bacia hidrográfica da Baía de Sepetiba. Constitui a mais importante fonte de abastecimento de água da cidade do Rio de Janeiro e de parte da Baixada Fluminense, sendo o principal curso d’água desta bacia, que é muito impactado negativamente em função de lançamentos de efluentes in natura. O conhecimento da fauna parasitária dos peixes merece atenção dos pesquisadores, pois nele foram registrados sérios problemas ambientais causados pelo lançamento de esgoto. Dentre os peixes do rio Guandu, Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), mais comumente conhecido como traíra, é um peixe carnívoro, de ampla distribuição na América do Sul. Trinta espécimes (12 machos e 18 fêmeas) de traíras provenientes do rio Guandu foram examinados para estudo de sua fauna de endoparasitos metazoários, no período de julho à setembro de 2013 e janeiro de 2014. Desse total, nove peixes estavam parasitados. Foram coletados 37 espécimes de endoparasitos pertencentes a dois grupos taxonômicos, sendo 23 Platyhelminthes e 14 Nematoda. As espécies larvais foram mais prevalentes que as adultas. Seis espécies de endoparasitos foram identificadas, sendo três de Platyhelminthes: Austrodiplostomum compatum (Lutz, 1928), Sphincterodiplostomum sp. e Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) e três de Nematoda: Contracaecum sp., Paraseuratum soaresi (Fábio, 1982) e Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus (Travassos, Artigas e Pereira, 1928). A espécie mais prevalente foi Contracaecum sp. (16,6%), seguido de P. soaresi (13,3%). A espécie que apresentou maior intensidade e abundância média foi Sphincterodiplostomum sp.. Não houve correlação do sexo do hospedeiro com a prevalência e nem com a abundância parasitária de Contracaecum sp. e P. soaresi. Também não houve correlação entre o tamanho do hospedeiro e a intensidade e a abundância parasitária de ambas as espécies. As larvas de Contracaecum sp. foram significativamente mais prevalentes em peixes de maior comprimento total, fato que pode ser justificado pelo efeito cumulativo da infecção. Contracaecum sp. e P. soaresi apresentaram o típico padrão de distribuição agregado. Apesar de ter sido encontrado com baixa prevalência P. (S.) inopinatus constitui novo registro em H. malabaricus ampliando assim a lista de hospedeiros e a distribuição geográfica conhecida para o rio Guandu, RJ. O presente estudo forneceu dados sobre a taxonomia da comunidade parasitária de H. malabaricus do rio Guandu, contribuindo assim com o enriquecimento da ictiparasitologia.

Palavras-chave: Hoplias malabaricus. Endoparasitos. Rio Guandu.

vi ABSTRACT

The Guandu River is considered the fluvial system that has the highest fish diversity and biomass of the largest river basin in Sepetiba Bay. Constitutes the most important source of water supply for the city of Rio de Janeiro and part of the Baixada Fluminense, the main watercourse of the basin, which is very negatively impacted due to effluent discharges. The knowledge of the parasitic fauna of fish deserves attention from researchers, since it serious environmental problems caused by the release of raw sewage were recorded. Among the fish of the Guandu River, H. malabaricus (Bloch, 1794), more commonly known as traíra, is a carnivorous fish with a wide distribution in South America. Thirty specimens (12 males and 18 females) of traíras from the Guandu River were examined to study the fauna of metazoan endoparasites, from July to September 2013 and January 2014. Of this total, nine fish were parasitized. A total of 37 specimens of endoparasites belonging to two taxa were collected, of which 23 were Platyhelminthes and 14 were Nematoda. The larval species were more prevalent than adult. Six species of endoparasites were identified, three of Platyhelminthes: Austrodiplostomum compatum (Lutz, 1928), Sphincterodiplostomum sp. and Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) and three Nematoda: Contracaecum sp, Paraseuratum soaresi (Fabio, 1982) and Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus (Travassos, Artigas and Pereira, 1928). The most prevalent species was Contracaecum sp. (16.6%), followed by P. soaresi (13.3%). The species with the highest mean intensity and mean abundance was Sphincterodiplostomum sp. There was no correlation between the sex of the host to the prevalence and abundance of Contracaecum sp. and P. soaresi. There was also no correlation between host size to the intensity and abundance of both species. Larvae of Contracaecum sp. were significantly more prevalent in larger fish total length, this could be explained by the cumulative effect of the infection. Contracaecum sp. and P. soaresi showed the typical clustered distribuition pattern. Despite having been found with low prevalence P. (S.) inopinatus is new record in H. malabaricus thus expanding the list of hosts and geographical distribution known to the Guandu River, RJ. This study provided data on the taxonomy of the parasite community of H. malabaricus from Guandu River, contribuiting with the enrichment of fish parasitology.

Keywords: Hoplias malabaricus. Endoparasites, Guandu River.

vii LISTA DE FIGURAS Figura 1: Rio Guandu (1) e Lagoa Guandu (2), próximo às barragens da 03 CEDAE Figura 2: Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do Rio Guandu, RJ 05 Figura 3: Mapa de distribuição geográfica de Hoplias malabaricus (Bloch, 05 1794), destacando ampla distribuição na América Central e América do Sul Figura 4: Vista ventral da cabeça do traírão Hoplias curupira Oyakawa & 07 Mattox, 2009 (A) com a sínfise em forma de “U” e da traíra Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (B) com sínfise em forma de “V” Figura 5: Vista lateral de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), destacando a 08 mandíbula ultrapassando o limite da maxila superior Figura 6: Traíra predando um peixe menor 08 Figura 7: Pescadores artesanais exercendo a pesca próximo às barragens da 13 ETA-Guandu, Nova Iguaçu Figura 8: Orgãos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, 14 individualizados em placa de Petri Figura 9: Metacercária de Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) dos 20 olhos (humor vítreo) de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Hematoxilina de Delafield – VO: ventosa oral, PV: pseudoventosa, FA: faringe, OT: órgão tribocítico, FL: fenda longitudinal e EC: extremidade cônica. Escala = 0,099 mm Figura 10: Metacercária de Sphincterodiplostomum sp. dos olhos (humor 23 vítreo) de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Carmim de Meyer – VO: ventosa oral, PV: pseudoventosa, RA: região anterior, AC: acetábulo, OT: órgão tribocítico e RP: região posterior. Escala = 0,099 mm

viii Figura 11A-B: Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) da musculatura de 25 Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Hematoxilina de Delafield – A (extremidade anterior), AC: acetábulo, B (extremidade posterior), CI: cecos intestinais. Escala = 0,72 mm Figura 12A-C: Contracaecum sp. da cavidade celomática de Hoplias malabaricus 28 (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval clarificado com Lactofenol de Amann – A (extremidade anterior) - DC: dente cefálico, ES: estrias, B (extremidade mediana) - E: esôfago, CI: cecos intestinais, C (extremidade posterior), AN: ânus, CP: cauda pontiaguda. Escala = 0,099 mm Figura 13A-C: Paraseuratum soaresi (Fábio, 1982) do estômago de Hoplias 30 malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime adulto macho clarificado com Lactofenol de Amann - A (extremidade anterior), BA: bulbo anterior, B (extremidade mediana), BP: bulbo posterior, C (extremidade posterior), PPE: papilas pré-anais, AN: ânus, PPO: papilas pós-anais e ES: espículos. Escala = 0,099 mm Figura 14A-B: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus (Travassos, Artigas e 33 Pereira, 1928) do intestino posterior de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime adulto fêmea clarificado com Lactofenol de Amann - A (extremidade anterior), CB: cápsula bucal, ES: espiras, AB: anel basal e B (extremidade posterior), CP: cauda pontiaguda. Escala = 0,099 mm Figura 15: Representação percentual dos endoparasitos encontrados em 34 Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Figura 16: Representação percentual dos sítios de infecção dos 35 endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ.

ix LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Ocorrência de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) em 14 06 Países/Ilhas da América Central e do Sul. Tabela 2: Prevalência, Intensidade média, Abundância média e local de 35 infecção (CC= Cavidade celomática; IA= Intestino anterior; IM= Intestino médio; IP= Intestino posterior; CI= Cecos intestinais; E= Estômago; O= Olhos; MSC= Musculatura) dos parasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ, coletados de julho à setembro de 2013 e janeiro de 2014. Tabela 3: Frequência de dominância, frequência de dominância 36 compartilhada e dominância relativa média dos componentes das infracomunidades dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Tabela 4: Índice de dispersão e teste estatístico d dos endoparasitos de 36 Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Tabela 5: Dados morfométricos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio 37 Guandu, RJ, Brasil Tabela 6: Análise dos índices parasitários sob possível influência do sexo de 37 Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Tabela 7: Análise dos índices parasitários sob possível influência do 38 comprimento total de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ

x SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO 01 2. REVISÃO DE LITERATURA 03 2.1. Rio Guandu 03 2.2. Hospedeiro estudado 04 2.3. Biologia de Hoplias malabaricus 06 2.4. Hábito alimentar 08 2.5. Comportamento 09 2.6. Reprodução 09 2.7. Parasitos com potencial zoonótico à saúde 10 humana 3. OBJETIVOS 12 3.1. Objetivo Geral 12 3.2. Objetivos específicos 12 4. METODOLOGIA 13 4.1. Coleta e determinação dos hospedeiros 13 4.2. Necropsia dos peixes 14 4.3. Coleta, processamento, identificação e 15 classificação dos parasitos 4.4. Morfometria e fotomicrografias 15 4.5. Análises estatísticas das infrapopulações 15 parasitárias 5. RESULTADOS 18 5.1. Taxonomia, classificação e resenha ecológica dos 18 endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ 5.2. Estrutura da comunidade parasitária 34 5.3. Dados sobre sexo, peso e comprimento total dos 36 espécimes de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ 5.4. Influência do sexo dos hospedeiro sobre a 37 prevalência, intensidade e abundâncias parasitárias xi 5.5. Influência do comprimento total sobre a 37 prevalência, intensidade e abundância parasitárias 6. DISCUSSÃO 39 7. CONCLUSÃO 44 8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 45 ANEXO 57

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1. INTRODUÇÃO O Rio Guandu é considerado o sistema fluvial que detém a maior diversidade de peixes e a maior biomassa da bacia hidrográfica da Baía de Sepetiba (BIZERRIL & PRIMO, 2001; ABDALLAH et al., 2004). Constitui a mais importante fonte de abastecimento de água da cidade do Rio de Janeiro e de parte da Baixada Fluminense, sendo o principal curso d’água desta bacia, que é muito impactado negativamente em função de lançamentos de efluentes in natura. Em seu percurso até as barragens da Cedae, o rio Guandu também recebe influência urbana dos municípios de Japeri, Engenheiro Pedreira e Seropédica (ISAAC-RENTON et al., 1996; ANA, 2007; VETTORAZZI et al., 2012). O Brasil está entre os países que apresentam a chamada megadiversidade, possuindo uma grande quantidade de espécies animais e vegetais do planeta, e os parasitos são reconhecidos como um componente importante dessa biodiversidade (LUQUE & POULIN, 2007). No caso do Rio Guandu, o conhecimento da fauna parasitária dos peixes merece atenção dos pesquisadores, pois nele foram registrados sérios problemas ambientais causados pelo lançamento de esgoto in natura (ALBULQUERQUE et al., 2008; VETTORAZZI et al., 2012). Em alguns ambientes de água doce, estudos foram realizados com o intuito de estabelecer possíveis relações entre a poluição e o parasitismo dos peixes (POULIN, 1992; KHAN & THULIN, 1991 apud ALBULQUERQUE et al., 2008). A fauna parasitária dos peixes provenientes da do Rio Guandu tem sido estudada recentemente por diversos pesquisadores (ABDALLAH et al., 2004, 2005, 2012; AZEVEDO et al., 2007, 2010, 2011; SANTOS et al., 2007; ALBULQUERQUE et al., 2008; CARVALHO et al., 2010, 2012; ROSIM, 2010, MESQUITA et al., 2011). Além disso, segundo Thatcher (2006), a parasitologia e as patologias de peixes são campos de importância crescente, tendo em vista a expansão mundial dos esforços da piscicultura. O ambiente aquático é um meio que facilita à penetração de agentes patogênicos que podem provocar elevadas taxas de mortalidade, redução das capturas ou diminuição dos valores comerciais dos exemplares de peixes atacados (EIRAS, 1994). Dentre os peixes do rio Guandu, Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), mais comumente conhecido como traíra, é um peixe carnívoro, de ampla distribuição na América do Sul, exceto na região Transandina e na Patagônia, encontrado em ambientes dulcícolas que apresenta hábito preferencialmente noturno (GODOY, 2

1975; FOWLER, 1950 apud MORAES & BARBOLA, 1995). A traíra é facilmente encontrada em quase todos os corpos de águas da parte continental brasileira. Apresenta muita resistência podendo sobreviver em ambientes pouco oxigenados, o que implica sua ampla dispersão e adaptação (BARBIERI, 1989; AZEVEDO & GOMES, 1943 apud MORAES & BARBOLA, 1995). É predador de topo de cadeia, portanto, de elevada importância ecológica, além disso, é muito usado na pesca artesanal com conhecido valor comercial (BARROS et al., 2007). A traíra é uma espécie facilmente utilizada como fonte alimentar por aves piscívoras e também por mamíferos, incluindo o homem. Devido ao seu hábito alimentar, esta é uma espécie que atua como importante hospedeiro definitivo, intermediário e paratênico de helmintos, com destaque para larvas de nematoides (BARROS et al., 2007). Segundo Barros et al. (2007), o consumo direto de traíra, entre outras espécies de peixes, que são utilizados na alimentação humana, sem serem previamente submetidos a exame pela inspeção sanitária, favorece o risco de transmissão de patógenos, principalmente pela ingestão de preparados à base de carne crua ou submetidos à cocção inadequada. Dessa maneira, o desenvolvimento deste estudo sobre o levantamento da fauna parasitária de H. malabaricus do rio Guandu é importante em virtude da expansão mundial da piscicultura e do aumento do consumo de peixes. Além disso, a ictioparasitologia constitui ferramenta fundamental no diagnóstico dos agentes patogênicos causadores de doenças nos peixes, que visa identificar alternativas para eliminá-los ou reduzí-los e consequentemente diminuir os problemas gerados por estes parasitos aos peixes, aos consumidores e a piscicultura. 3

2. REVISÃO DE LITERATURA 2.1. Rio Guandu O rio Guandu (Figura 1) possui importância estratégica para a população, por ser a única fonte de abastecimento de água para mais de 12 milhões de pessoas, incluindo 80% dos habitantes da Região Metropolitana do Estado do Rio de Janeiro. Nas proximidades da Cedae, o rio Guandu se divide em dois braços e, em ambos, há barragens, uma principal e outra auxiliar. A captação do sistema Guandu é feita na lagoa Guandu, que recebe as águas dos rios dos Poços/Queimados e Ipiranga, poluídos por esgotos domésticos, efluentes industriais e lixo (ANA, 2007; VETTORAZZI et al., 2012).

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Figura 1: Rio Guandu (1) e Lagoa Guandu (2), próximo às barragens da CEDAE Fonte: Adaptado de Coelho et al. (2012)

O rio Guandu drena uma bacia com área de 1.385 km2 e é formado pelo rio Ribeirão das Lajes que passa a se chamar rio Guandu a partir da confluência com o rio Santana, na altitude de 30 m. Tem como principais afluentes, os rios dos Macacos, Santana, São Pedro, Poços/Queimados e Ipiranga. O seu curso final retificado leva o nome de canal de São Francisco. Todo o seu percurso até a foz (Ribeirão das Lajes - Guandu - canal de São Francisco), totaliza 48 km (ANA, 2007). 4

Silva et al. (2013b) após monitoramento ao longo de um mês da comunidade zoobentônica em dois pontos no rio Guandu encontraram a presença de seis filos de animais: Platyhelminthes, Nermetea, Nematoda, Mollusca, Annelida e Arthropoda. O filo Arthropoda apresentou a maior riqueza com 25 táxons, seguido pelo Filo Mollusca com 4 táxons, filo Annelida e demais invertebrados com 3 táxons. A diversidade da fauna e flora das águas continentais está relacionada com os mecanismos de funcionamento de rios, lagos, áreas alagadas, represas, tais como o ciclo hidrológico, e a variedade de habitats e nichos (TUNDISI et al., 2009 apud AZEVEDO, 2010).

2.2. O hospedeiro estudado A família Erythrinidae consiste de peixes predadores, agrupados em três gêneros: Hoplias, Hoplerythrinus e Erythrinus (QUAGIO-GRASSIOTTO et al., 2001; PRADO et al., 2006). Sete espécies de Hoplias ocorrem no Brasil: H. aimara (Valenciennes, 1847), H. australis Oyakawa & Mattox, 2009, H. brasiliensis (Spix & Agassiz, 1829), H. curupira Oyakawa & Mattox, 2009, H. lacerdae (Miranda-Ribeiro, 1908), H. malabaricus (Bloch, 1794) e H. microcephalus (Agassiz, 1829). As espécies de Hoplias podem alcançar tamanho considerável, e H. aimara e H. lacerdae estão entre os gigantes do grupo, atingindo até um metro de comprimento total (OYAKAWA & MATTOX, 2009). Hoplias malabaricus (Figura 2), conhecido popularmente como traíra é um eritrinídeo amplamente distribuído na região Neotropical (MATKOVIC & PISANO, 1989 apud PRADO et al., 2006), incluindo a região da América Central e América do Sul, da Costa Rica à Argentina, ocorrendo em quase todos os rios das bacias (Figura 3). Esta espécie já foi registrada em 14 países/ilhas (Tabela 1). A traíra está bem adaptada a ambientes lênticos, embora possa também ocorrer em rios pequenos ou grandes, a temperaturas que podem variar entre 23oC– 30oC (COUSINS, 2011). Além disso, possui alta resistência orgânica às agressões ambientais (HASSUNUMA et al., 2013). 5

Figura 2: Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do Rio Guandu, RJ

Figura 3: Mapa de distribuição geográfica de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), destacando 3. OBJETIVOS ampla distribuição na América Central e América do Sul Fonte: Fishbase (2014) 6

Tabela 1. Ocorrência de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) em 14 Países/Ilhas da América Central e do Sul Continente País Ocorrência América Central Costa Rica Nativa América Central Trinidade e Tobago Nativa América do Sul Argentina Nativa América do Sul Bolívia Nativa América do Sul Colombia Nativa América do Sul Brasil Nativa América do Sul Equador Nativa América do Sul Guiana-Francesa Nativa América do Sul Guiana Nativa América do Sul Paraguai Nativa América do Sul Peru Nativa América do Sul Suriname Nativa América do Sul Uruguai Nativa América do Sul Venezuela Nativa Fonte: Adaptado de Fishbase (2014)

Os indivíduos são geralmente encontrados em piscinas (em meio à vegetação marginal), onde capturam suas presas por emboscada e são enigmaticamente coloridos (CASATTI et al., 2001; PRADO et al., 2006), porém um caso de albinismo também já foi registrado em traíras (SILVA et al., 2013a). Esta espécie é considerada um peixe magro e de alto valor nutricional, principalmente em relação à proteína (SANTOS et al., 2001). Por possuir carne de boa qualidade e sabor, é geralmente vendida a bom preço (PRADO et al., 2006), sendo uma alternativa econômica viável para os pescadores artesanais que vivem às margens dos rios (NOVAES & CARVALHO, 2010). Segundo Benevenuto (2003), por se tratar de um de topo de cadeia com uma ampla distribuição geográfica a traíra também pode ser considerada como um bom modelo biológico para estudos em relação à toxicologia ambiental.

2.2.1. Biologia de Hoplias malabaricus Em algumas regiões do país e em países como Trinidade e Tobago, os espécimes de H. malabaricus podem também ser conhecidos como guabine, peixe- 7

lobo ou ainda lobó (PAVANELLI et al.,1999; PHILLIP & RAMNARINE, 2001 apud HAILEY, 2012). Este peixe de água doce pode crescer até 40 cm de comprimento e pode pesar mais de 1,5 kg (KENNY, 2008 apud HAILEY, 2012). Os juvenis são obviamente menores em tamanho e comprimento, sendo menores em 5 cm (WINEMILLER & JEPSEN, 1998). A cor dos juvenis é diferente dos adultos. Eles possuem uma cor mais brilhante/claro do que as traíras adultas que possuem uma coloração marrom dourado, eventualmente com manchas escuras. Depois que os jovens se tornam adultos, eles passam à jusante do rio para águas mais profundas, onde eles podem se juntar ao conjunto de outros adultos, e tornam-se sexualmente maduros com cerca de 20 cm (LUCANUS, 2011). Hoplias malabaricus possui forma cilíndrica e tem boca larga, uma vez que é uma criatura predadora. O nome peixe-lobo está relacionado à presença de dentes semelhantes aos de cães. O peixe pode ser identificado e distinguido de outras espécies pela forma do submaxilar que possui uma forma em V (Figura 4) (COUSINS, ​ ​ 2011).

Figura 4: Vista ventral da cabeça do trairão Hoplias curupira Oyakawa & Mattox, 2009 (A) com sínfise em forma “U” e da traíra Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (B) com sínfise em forma de “V” Fonte: Museu de Zoologia - UFV

Quanto à caracterização morfológica, esta espécie apresenta o corpo alongado, cabeça alargada e ramo mandibular saliente. A nadadeira caudal é arredondada com pontos escuros, às vezes ordenados formando faixas. O dorso e lado do corpo apresentam manchas escuras ou barras irregulares e três listras inconspícuas atrás dos olhos. Em vista lateral, observa-se a mandíbula ultrapassando o limite da maxila superior, estando com a boca fechada (Figura 5) (AZEVEDO & GOMES, 1943 apud MARTINS, 2009). 8

Figura 5: Vista lateral de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), destacando a mandíbula ultrapassando o limite da maxila superior Fonte: Museu de Zoologia – UFV

2.2.2. Hábito Alimentar

Os adultos de H. malabaricus geralmente se alimentam de outros peixes e crustáceos, como camarões. Uma vez que eles são peixes predadores, preferem fontes alimentares de carne para proporcionar boas condições de saúde (Figura 6) (COUSINS, ​ ​ 2011). De acordo com Winemiller (1989) apud Pompeu & Godinho (2001) indivíduos jovens de traíra podem ingerir uma grande quantidade de invertebrados aquáticos.

Figura 6: Traíra predando um peixe menor Fonte: Museu de Zoologia – UFV

Embora muitos peixes, como Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837, ingerem presas dilaceradas, a traíra usa os dentes para imobilização e ingestão das presas inteiras, evitando a sua fuga (GODOY, 1975; MORAES & BARBOLA, 1995; HASSUNUMA et al., 2013). Moraes & Barbola (1995) relataram ainda o encontro de 9

fragmentos de vegetais e outros componentes em uma análise estomacal de H. malabaricus da Lagoa Dourada, PR. No entanto, a presença deste conteúdo estomacal pode ser visto como algo acidental, devido ao comportamento voraz da traíra, que ingere partes da vegetação que se encontra próximo à presa.

2.2.3. Comportamento

As traíras são mais ativas durante o período noturno, onde saem à caça. Já durante o dia, elas descansam e se escondem na vegetação próxima (COUSINS, 2011). Preferem peixes menores, mais fracos ou mais lentos. Piscicultores usam esta espécie para eliminar as espécies mais fracas em culturas artificiais (SANTOS, 1987; HASSUNUMA et al., 2013). Botham & Krause (2005) observaram que a traíra diferente de outros peixes predadores atacou cardumes, como por exemplo, de Peocilia reticulata (Peters, 1859), ao invés de um único espécime. Geralmente espécies predadoras tendem a optar por atacar uma única presa solitária, para evitar confusão e um efeito negativo do sucesso de captura que aconteceria se atacasse um cardume. Porém, como as traíras possuem hábito noturno, tendem a atacar um cardume, para garantir entre tantas, a sua presa. Os juvenis podem ficar juntos com os adultos, mas isso às vezes leva ao canibalismo. A população de traíras normalmente tem uma proporção de sexos de 1:1 com desvios baseados em sazonalidade (NIKOLSKY, 1963 apud HAILEY, +2012). Lutas territoriais entre traíras podem acarretar em ferimentos leves, mas também podem ser tão graves resultando em mandíbulas deformadas e o desaparecimento das barbatanas. Há casos em que os seres humanos sofreram ferimentos na forma de picadas durante a pesca destes piscívoros. Os humanos seriam visto como uma presa ao entrar em contato com o ambiente natural destes peixes (LUCANUS, 2011).

2.2.4. Reprodução Quanto à reprodução, as espécies da família Erythrinidae são caracterizados por fecundação externa, construção do ninho, e guarda de ovos (BLUMER, 1982 apud PRADO et al., 2006). 10

Hoplias malabaricus mostra desova múltipla e cuidado parental (ARAÚJO- LIMA & BITTENCOURT, 2001; PRADO et al., 2006). O cuidado parental é exercido normalmente pelos machos, mas o cuidado biparental pode ocorrer de forma facultativa (PRADO et al., 2006). A construção do ninho geralmente ocorre em locais rasos para reduzir a mortandade de ovos. As fêmeas desovam e depositam seus ovos em depressões, como em troncos de árvores e folhas e, em seguida, elas deixam o local do ninho (NOVAES & CARVALHO, 2010). No Brasil o período de reprodução de H. malabaricus ocorre entre a primavera e o verão, e é afetado pela temperatura e precipitação. No rio Paranapanema, mais especificamente na represa de Jurumirim, SP, durante os períodos chuvosos essa espécie de peixe teve um aumento na sua taxa reprodutiva (NOVAES & CARVALHO, 2010).

2.2.5. Parasitos com potencial zoonótico à saúde humana O crescente interesse popular em consumir peixe cru ou mal cozido tem induzido as autoridades sanitárias e pesquisadores a prestar mais atenção a esta tendência, tendo em conta que já foi bem estabelecido que bioagentes com potencial zoonótico existem em diferentes ambientes aquáticos. Os peixes podem ser contaminados por parasitos que podem ser potencialmente prejudiciais para os seres humanos (BENIGNO et al., 2012). De acordo com Gonzalez et al. (2001) apud Benigno et al. (2012), os agentes patogênicos podem ser classificados em dois grupos: em primeiro lugar, os parasitos de interesse para a saúde pública que pode ser diretamente prejudicial para os consumidores; e em segundo lugar, os agentes que afetam somente os peixes através da indução de lesões nos hospedeiros e, assim, alteraram o seu valor comercial. Tais lesões podem ainda, com base em normas sanitárias e de higiene, levar à rejeição destes peixes por causa da aparência repugnante da carne. Anisaquíase humana é considerada a infecção mais grave causada pelo consumo de peixes contaminados que abrigam larvas de terceiro estágio de nematoides dos gêneros Anisakis (Dujardin, 1845), Pseudoterranova (Mozgovoy, 1950) e Contracaecum (Railliet & Henry, 1912) (BENIGNO et al., 2012). Essa helmintose é considerada uma zoonose grave, apesar de ser pouco conhecida pela população, com aumento de sua prevalência nas últimas décadas em diferentes 11

países do mundo como Alemanha, Holanda, Espanha, França, Japão, EUA, Canadá e Chile (AUDICANA et al., 2002; CHAI et al., 2005; SAAD & LUQUE, 2009). Apesar dos seres humanos serem hospedeiros acidentais no ciclo evolutivo destes helmintos, os sintomas da anisaquíase dependem da localização e das lesões histopatológicas causadas pelas larvas (CHAI et al., 2005). 12

3. OBJETIVOS

3.1. Objetivo geral

Identificar as espécies de parasitos metazoários de H. malabaricus do rio Guandu, que constituem a fauna parasitária desse hospedeiro.

3.2. Objetivos específicos  Registrar os parâmetros parasitários (prevalência, intensidade média e abundância média) das espécies de parasitos encontradas;  Correlacionar os parâmetros parasitários encontrados com os dados biométricos do hospedeiro (comprimento total, peso corporal e sexo dos hospedeiros);  Registrar os sítios de infecção de cada espécie de parasito encontrada;  Destacar possíveis relações do parasitismo com o habito alimentar dos hospedeiros. 13

4. METODOLOGIA 4.1. Coleta e determinação dos hospedeiros Para o presente estudo foram examinados 30 espécimes de H. malabaricus no período compreendido de julho à setembro de 2013 e janeiro de 2014. Os peixes foram coletados por pescadores com auxílio de redes e tarrafas, nas proximidades da barragem da estação de tratamento de água do rio Guandu (ETA Guandu), entre os municípios de Nova Iguaçu e Seropédica, no Estado do Rio de Janeiro (Figura 7). Uma vez obtidos, os peixes foram acondicionados em caixas de isopor e transportados até o Laboratório de Biologia e Ecologia de Parasitos (LABEPAR) do Instituto de Biologia da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ), onde os mesmos foram identificados segundo os manuais de identificação de Britski et al. (1999). Os hospedeiros foram pesados com balança Filizola, medidos com ictiômetro ou régua milimetrada e o sexo anotado em formulários de necropsia de peixes (ANEXO) seguindo o protocolo de Amato et al. (1991).

Figura 7: Pescadores artesanais exercendo a pesca próximo às barragens da ETA-Guandu, Nova Iguaçu, RJ. Fonte: GEHNat 14

4.2. Necropsia dos peixes Os olhos foram retirados da cavidade ocular com o auxílio de pinça e tesoura e foram macroscopicamente transferidos para placas de Petri individualizadas. Após incisão, os humores aquoso e vítreo foram extravasados para análise em estereomicroscópio. Os órgãos foram isolados com o auxílio de pinça e tesoura e foram colocados em placa de Petri contendo solução fisiológica 0,65% (Figura 8). As estruturas examinadas à procura de metazoários parasitos foram coração, fígado, pâncreas, estômago, cecos intestinais, intestinos anterior, médio e posterior, vesícula gasosa e cavidade celomática. Estes foram examinados sob estereomicroscópio com o auxílio de estilete, tesoura e pinça. Em seguida, o material foi lavado em água destilada sob uma peneira e colocado novamente em placa de Petri para um novo exame. Os procedimentos para necropsia foram realizados segundo Amato et al. (1991). A cavidade geral do corpo foi lavada em água destilada sob uma peneira e o material recolhido foi examinado em estereomicroscópio para a verificação da existência de parasitos remanescentes.

Figura 8: Orgãos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, individualizados em placa de Petri 15

4.3. Coleta, processamento, identificação e classificação dos parasitos Os espécimes de parasitos encontrados foram quantificados, fixados e processados segundo Amato et al. (1991). Os espécimes larvais de Digenea encontrados nos olhos e na musculatura e os espécimes larvais e adultos de Nematoda encontrados na cavidade celomática, estômago e intestino foram fixados em AFA (álcool etílico: 93 mL, formalina comercial: 5 mL e ácido acético glacial: 2 mL) a 60ºC, e posteriormente após um período de 48 horas foram conservados em etanol 70%. As metacecárias de Digenea foram coradas com Carmim de Meyer ou com Hematoxilina de Delafied, desidratadas e posteriormente clarificadas com Creosoto de Faia. Os espécimes foram montados entre lâmina e lamínula com bálsamo do Canadá. Alguns espécimes de Nematoda foram desidratados, clarificados e montados temporariamente em lactofenol de Amann para estudo de sua morfologia e posteriormente foram devolvidos ao etanol 70%. As metacercárias de Digenea foram identificadas e classificadas de acordo com Niewiadomska (2002). Os nematoides foram identificados e classificados de acordo com Moravec (1998).

4.4. Morfometria e fotomicrografias As imagens de alguns espécimes de parasitos foram obtidas e estudadas através do programa computacional – DinoCapture 2.0, versão 1.3.5. acoplado ao microscópio Olympus BX 41. As medidas foram apresentadas em milímetros (mm), com a média e seu respectivo desvio padrão e os valores mínimo e máximo, apresentado entre parênteses de cada estrutura.

4.5. Análises estatísticas das infrapopulações parasitárias Os testes estatísticos incluíram somente as espécies de parasitos com prevalência igual ou superior a 10% (BUSH et al., 1990). Os descritores (prevalência, intensidade e abundância parasitária) e os termos ecológicos aplicados aos dados parasitológicos foram preconizados por Bush et al. (1997). A Prevalência (P) é a relação do número de hospedeiros infectados por uma determinada espécie de parasito dividido pelo número de hospedeiros examinados (expresso em porcentagem). 16

A Intensidade (I) é o número de indivíduos de uma determinada espécie de parasito em um único hospedeiro infectado. A Intensidade Média (IM) é o número total de espécimes de uma determinada espécie de parasito dividido pelo número de hospedeiros infectados. A Abundância (A) é o número de indivíduos de uma determinada espécie de parasito em um hospedeiro, independente de estarem ou não infectados. A Abundância Média (AM) é o número total de espécimes de uma determinada espécie de parasito dividido pelo número total de hospedeiros examinados. A dominância de cada componente das infracomunidades parasitárias foi calculada mediante a frequência de dominância, a frequência de dominância compartilhada e a dominância relativa média (número de espécimes de uma espécie dividido pelo número total de espécimes de todas as espécies nas infracomunidades) seguindo o método de Rohde et al. (1995). A dominância nas comunidades, baseada na proporção de peixes infectados foi testada pelo Índice de Simpson (C) (STONE & PENCE, 1978), com a dominância sendo assumida com valores maiores ou iguais a 0,25. O índice de dispersão (ID), quociente entre a variância e a abundância parasitária média, foi calculado para cada espécie de parasito com a finalidade de determinar o padrão de distribuição da infrapopulação parasitária, sendo sua significância testada através do teste estatístico d (LUDWING & REYNOLDS, 1988). Segundo estes autores há distribuição agregada ou superdispersa, padrão comum em estudos de parasitos de peixes, quando o valor do ID é maior do que um; há distribuição uniforme, quando o índice de dispersão é menor que um e há distribuição aleatória (distribuição de Poisson) quando o ID é igual a um. O teste t de Student avaliou o comprimento total e o peso entre os hospedeiros machos e fêmeas; o teste (U) de Mann-Whitney com aproximação normal (Z) foi aplicado para avaliar a abundância parasitária em relação ao sexo dos hospedeiros; o teste exato de Fisher (Rr) com tabela de contingência 2x2 avaliou a prevalência dos parasitos em relação aos hospedeiros machos e fêmeas; o coeficiente de correlação de Pearson (r) avaliou a prevalência, com prévia transformação angular dos dados (arc sin ) em relação às classes de tamanho dos hospedeiros estimadas pela fórmula de Sturges (STURGES, 1926); o 17

coeficiente de correlação por postos de Spearman (rs) avaliou a intensidade e a abundância parasitária em relação ao tamanho dos hospedeiros. As análises estatísticas aplicadas as infrapopulações e comunidade parasitária e o nível de significância estatística adotado foi de p<0,05 e seguiram a proposta de Zar (1996). 18

5. RESULTADOS 5.1. Taxonomia, classificação e resenha ecológica dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ

Domínio Eukaryota Chatton, 1925 Reino Animalia Linnaneus, 1758 Filo Platyhelminthes Gegenbaur, 1859 Classe Cercomeridea Brooks, O’ Grady & Glenn, 1985 Subclasse Trematoda Rudolphi, 1808 Infraclasse Digenea Van Beneden, 1858 Ordem Strigeiformes La Rue, 1926 Superfamília Diplostomoidea Poirier, 1886 Família Diplostomidae Poirier, 1886 Subfamília Diplostominae Poirier, 1886 Gênero Austrodiplostomum Szidat & Nani, 1951 Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) (Figura 9) Resenha ecológica Prevalência: 6,67% Intensidade média: 1 helminto/hospedeiro Abundância média: 0,067 helminto/hospedeiro Local de infecção: olhos Medidas morfométricas (Morfometria baseada em dois espécimes): Comprimento do corpo 1,690±0,327 (1,460-1,900); Largura do corpo 0,605±0,035 (0,580-0,630); Comprimento da ventosa oral 0,067±0,001 (0,066-0,068); Largura da ventosa oral 0,057±0,001 (0,056-0,058); Comprimento do órgão tribocítico 0,351±0,101 (0,280-0,423); Largura do órgão tribocítico 0,211±0,002 (0,209-0,213); Comprimento da faringe 0,034±0,048; Largura da faringe 0,028±0,039.

Comentários: Helmintos digenéticos da família Diplostomidae podem ser responsáveis pela “catarata verminosa”, também chamada “diplostomíase” (MARTINS et al., 1999). As metacercárias de diplostomídeos que infectam olhos de peixes são encontradas na 19

retina, humor vítreo, humor aquoso e/ou cristalino. A presença destas metacercárias, em casos extremos, pode causar exoftalmia, deslocamento da retina, opacidade do cristalino e cegueira (SILVA-SOUZA, 1998). Os diplostomídeos são trematódeos digenéticos que na fase larval (metacercárias) parasitam peixes e anfíbios e na fase adulta parasitam aves e mamíferos (AMATO et al., 1991). A penetração das cercárias ocorre ativamente em diferentes estruturas tais como: superfície do corpo, nadadeiras, cavidade bucal e brânquias, e a migração das larvas até os olhos, via corrente sanguínea, pode causar lesões e hemorragias em diversos tecidos, fenômenos que podem estar associados a morte dos peixes em caso de altas taxas de infecção (SZIDAT & NANI, 1951 apud OSTROWSKI de NÚNES, 1982). Além disso, a cegueira ou a visão deficiente torna o peixe mais suscetível à predação, facilitando a transmissão do parasito para o hospedeiro definitivo (EIRAS, 1994). Martins et al. (2002) registraram A. compactum parasitando Cichla ocellaris Bloch & Schneider, 1801 do Reservatório de Volta Grande, MG. Novaes et al. (2006) observaram a ocorrência de A. compactum parasitando Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) do Reservatório de Barra Bonita, SP. Rosim (2010) inventariou o encontro de metacercárias de A. compactum em H. malabaricus do rio Guandu. Carvalho et al. (2012) registraram a ocorrência de A. compactum também em G. brasiliensis, mas do rio Guandu, RJ. Belei et al. (2013) registraram pela primeira vez esta metacercária parasitando H. malabaricus do médio curso do rio Doce, MG. Ramos et al. (2013) registraram esta metacercária parasitando H. malabaricus do reservatório de Chavantes, médio Paranapanema, Ipaussu, SP. Austrodiplostomum compactum é espécie generalista e tem sido registrada parasitando divesas espécies de peixes em diferentes localidades geográficas (MACHADO et al., 2000, 2005; SANTOS et al., 2002; PAES et al., 2003, 2010; TAKEMOTO et al., 2009). 20

Figura 9: Metacercária de Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) dos olhos (humor vítreo) de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Hematoxilina de Delafield – VO: ventosa oral, PV: pseudoventosa, FA: faringe, OT: órgão tribocítico, FL: fenda longitudinal e EC: extremidade cônica. Escala = 0,099 mm 21

Gênero Sphincterodiplostomum Dubois, 1936

Sphincterodiplostomum sp. (Figura 10) Resenha ecológica Prevalência: 6,67% Intensidade média: 10 helmintos/hospedeiro Abundância média: 0,67 helminto/hospedeiro Local de infecção: olhos Medidas morfométricas (Morfometria baseada em 13 espécimes): Comprimento do corpo 0,510±0,140 (0,239-0,736); Largura do corpo 0,271±0,075 (0,143-0,397); Comprimento da ventosa oral 0,056±0,008 (0,042-0,069); Largura da ventosa oral 0,056± 0,010 (0,037-0,072); Comprimento do órgão tribocítico 0,088±0,017 (0,08- 0,10); Largura do órgão tribocítico 0,092±0,010 (0,076-0,102); Comprimento da faringe 0,035±0,008 (0,026-0,042); Largura da faringe 0,019±0,004 (0,016-0,024); Comprimento da pseudoventosa 0,053±0,017 (0,034-0,086); Largura da pseudoventosa 0,038±0,007 (0,024-0,048); Comprimento do acetábulo 0,044±0,005 (0,033-0,051); Largura do acetábulo 0,052±0,009 (0,036-0,062); Comprimento da região anterior do corpo 0,488±0,121 (0,325-0,636); Largura da região anterior do corpo 0,331±0,038 (0,300-0,397); Comprimento da região posterior do corpo 0,149±0,042 (0,100-0,197); Largura da região posterior do corpo 0,144±0,036 (0,112-0,196);

Comentários: Sphincterodiplostomum possui corpo distintivamente bipartido em região anterior e posterior ovóide. As pseudoventosas são bem desenvolvidas e musculares, e o órgão tribocítico circular apresenta uma fenda mediana. Este gênero é subdividido em duas espécies: Sphincterodiplostomum musculosum (Dubois, 1936) e Sphincterodiplostomum borjanensis (Inchausty & Heckmann, 2001) (NIEWIADOMSKA, 2002) Guidelli et al. (2003) registraram Sphincterodiplostomum sp. parasitando Hemisorubim platyrhynchos (Valenciennes, 1840) do rio Baía, PR. 22

Sphincterodiplostomum musculosum foi registrado parasitando Cyphocharax gilbert (Quoy & Gamard, 1824) no rio Guandu, RJ, Brasil por Abdallah et al. (2005). Lizama et al. (2006) também registraram a ocorrência de S. musculosum infectando Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1837) na planície de inundação do alto rio Paraná, PR. Espécimes adultos de Sphincterodiplostomum sp. foram registrados parasitando aves da Província de Formosa, Argentina, por Lunaschi e Drago (2006). Takemoto et al. (2009) registaram a ocorrência de Sphincterodiplostomum sp. parasitando H. malabaricus e H. platyrhynchos no rio Paraná, PR. Ceschini et al. (2010) encontraram S. musculosum parasitando Steindachinerina brevipinna (Eigenmann & Eigenmann, 1889) do rio Paranapanema, PR. Rosim (2010) registrou S. musculosum parasitando H. malabaricus dos rios Juba, MT, Araguaia, TO, Cristalino, MT, Cuiabá, MT, Jaguarí-Mirim, SP e Paraná, PR, e S. borjanensis infectando H. malabaricus dos mesmos rios, e também dos rios Guandu, RJ e do rio Machado, MG. 23

Figura 10: Metacercária de Sphincterodiplostomum sp. dos olhos (humor vítreo) de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Carmin de Meyer – VO: ventosa oral, PV: pseudoventosa, RA: região anterior, AC: acetábulo, OT: órgão tribocítico e RP: região posterior. Escala = 0,099 mm 24

Família Clinostomidae Luhe, 1901 Subfamília Ithyoclinostominae Luhe, 1901 Gênero Ithyoclinostomum Witenberg, 1925

Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) (Figuras 11A-B) Resenha ecológica Prevalência: 3,33% Intensidade média: 1 helminto/hospedeiro Abundância média: 0,03 helminto/hospedeiro Local de infecção: Musculatura Medidas morfométricas (Morfometria baseada em um espécime): Comprimento do corpo 30,0; Largura do corpo 3,0; Comprimento da ventosa oral 0,526; Largura da ventosa oral 0,516; Comprimento do acetábulo 1,450; Largura do acetábulo 1,430; Comprimento do saco do cirro 0,626; Largura do saco do cirro 0,383; Comprimento do ovário 0,440; Largura do ovário 0,130. Comentários: No Brasil, foi registrada a ocorrência da forma adulta de I. dimorphum no esôfago de aves das espécies Ardea cocoi (Linnaeus, 1766), Nyctiocorax sp. e Tigrisoma brasiliense (Linnaeus, 1758) (TRAVASSOS et al., 1969). Este trematódeo também foi registrado por Moreira (2000) em H. malabaricus do rio Doce, MG. Paraguassú e Luque (2007) relataram metacecárias de I. dimorphum, espécie com potencial zoonótico em H. malabaricus do Reservatório de Lajes. Esta metacercária também foi registrada em traíras e Schizodon borelli (Boulenger, 1900), ambos do Rio Paraná (PAVANELLI et al., 1990; MACHADO et al., 1996). Gallio et al. (2007) registraram a ocorrência de I. dimorphum em traíras do Rio Grande do Sul, RS. Rosim (2010) ao estudar H. malabaricus de diversas bacias hidrográficas, observou a ocorrência de I. dimorphum no rio Araguaia, TO, rio Cuiabá, MT, rio Machado, MG, rio Paraná, PR e rio Guandu, RJ. Belei et al. (2013) registraram pela primeira vez esta metacercária parasitando H. malabaricus do médio curso do rio Doce, MG, Brasil. 25

Figuras 11A-B: Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) da musculatura de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval corado com Hematoxilina de Delafield – A (extremidade anterior), AC: acetábulo, B (extremidade posterior), CI: cecos intestinais. Escala = 0, 72 mm 26

Filo Nematoda (Rudolphi, 1808) Lankester, 1877 Classe Secernentea Von Linstow, 1905 Ordem Ascaridida Skrjabin & Schulz, 1940 Superfamília Ascaridoidea Railliet & Henry, 1912 Família Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Gênero Contracaecum Railliet & Henry, 1912

Contracaecum sp. (Figuras 12A-C) Resenha ecológica Prevalência: 16,67% Intensidade média: 1,6 helmintos/hospedeiro Abundância média: 0,27 helminto/hospedeiro Local de infecção: Cavidade celomática, intestino médio e cecos intestinais. Medidas morfométricas (Morfometria baseada em quatro espécimes): Comprimento do corpo 17,800±2,217 (15,0-20,0); Largura do corpo 0,589±0,032 (0,545-0,632); Comprimento das estrias 0,015±0,003 (0,011-0,018); Comprimento do dente cefálico 0,009±0,005 (0,009-0,010); Comprimento do esôfago 2,167±0,193 (2,008-2,405); Comprimento do ventrículo 0,096±0,021 (0,072-0,116); Largura do ventrículo 0,069±0,016 (0,049-0,086); Comprimento do apêndice ventricular 0,571±0,074 (0,486-0,655); Distância do anel nervoso até a região anterior 0,278±0,008 (0,266-0,287); Distância do ceco intestinal 1,472±0,266 (1,240-1,710); Comprimento da cauda 0,135±0,036 (0,099-0,178);

Comentários: Os nematoides são os parasitos mais comuns em peixes dulcícolas e necessitam de dois ou mais hospedeiros para completar o seu ciclo de vida. Parasitam, principalmente, o tubo digestório ou quaisquer outros órgãos dos seus hospedeiros (MADI & SILVA, 2005). Os anisaquídeos têm papel importante no âmbito da saúde pública devido ao seu potencial zoonótico em seres humanos (BENIGNO et al., 2012). 27

Os representantes de Contracaecum apresentam esôfago provido de ventrículo, apêndice ventricular posterior, ceco intestinal anterior e poro excretor situado na base dos lábios (MORAVEC, 1998). O desenvolvimento dos nematoides segue um padrão básico de cinco estágios. Cada estágio está separado de seu antecessor por uma muda (quatro ao todo), das quais a última resultará em um adulto juvenil. Fêmeas grávidas podem liberar no ambiente ovos totalmente, parcialmente ou não embrionados (ovíparas), ou até mesmo o primeiro estágio larval completamente formado (vivíparas e ovovivíparas). O hospedeiro intermediário poderá se infectar de três formas (dependendo da espécie de nematoide): (1) pela ingestão dos ovos, (2) pela ingestão do primeiro estágio larval livre-natante ou (3) pela ingestão do segundo estágio larval livre-natante (MORAVEC, 1998). Nematoides adultos deste gênero são parasitos de aves e mamíferos aquáticos. Já as larvas são encontradas em peixes que atuam como hospedeiros intermediários ou paratênicos (MORAVEC, 1998). Kohn & Fernandes (1987), destacaram a frequência muito grande de larvas de Contracaecum em H. malabaricus do rio Mogi-Guassu, MG. Larvas de Contracaecum sp. são comumente registradas parasitando H. malabaricus de águas da região de Santa Maria, RS e do rio Paraná, PR (WEIBLEN & BRANDÃO, 1992; MARTINS et al., 2003). Muller et al. (2004) encontraram larvas de Contracaecum sp. em H. malabaricus nos tanques da fazenda Rio das Pedras em Campinas, SP. Madi e Silva (2005) inventariaram o encontro de L3 de Contracaecum sp. tipo 2 em H. malabaricus, Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) e Salminus hilarii (Valenciennes, 1850), peixes exclusivamente piscívoros na fase adulta, no reservatório de Jaguari, SP. Barros et al. (2007) estudando H. malabaricus no município de Santo Antônio de Lerverger, MT, encontraram estas larvas de nematoides. Pozza et al. (2009) registraram a ocorrência de Contracaecum sp. em H. malabaricus comercializada em Pelotas, RS. Rosim (2010) também registrou o parasitismo de Contracaecum sp. em H. malabaricus dos rios Cristalino, MT, Cuiabá, MT, Araguaia, MT, Machado, MG, Guandu, RJ, Juba, MT, Jaguarí-Mirim, SP e Paraná, PR 28

Figuras 12A-C: Contracaecum sp. da cavidade celomática de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime larval clarificado com Lactofenol de Amann – A (extremidade anterior) - DC: dente cefálico, ES: estrias, B (extremidade mediana) - E: esôfago, CI: cecos intestinais, C (extremidade posterior), AN: ânus, CP: cauda pontiaguda. Escala = 0,099 mm 29

Superfamília Seuratoidea Hall, 1916 Família Quimperiidae Gendre, 1928 Gênero Paraseuratum Johnston & Mawson, 1940

Paraseuratum soaresi (Fábio, 1982) (Figuras 13A-C) Resenha ecológica: Prevalência: 13,33% Intensidade média: 1,25 helminto/hospedeiro Abundância média: 0,17 helminto/hospedeiro Local de infecção: Estômago, Intestino anterior e médio Medidas morfométricas (Morfometria baseada em cinco espécimes): Comprimento do corpo 11,263±1,438 (9,072-12,913); Largura do corpo 0,378±0,034 (0,338-0,410); Comprimento do esôfago 0,672±0,042 (0,602-0,713); Largura do esôfago 0,047±0,005 (0,041-0,057); Distância do anel nervoso até a região anterior 0,330±0,043 (0,271-0,394); Comprimento do bulbo anterior 0,071±0,007 (0,060- 0,081); Largura do bulbo anterior 0,076±0,007 (0,066-0,086); Comprimento da região posterior do esôfago 0,153±0,017 (0,130-0,178); Largura da região posterior do esôfago 0,109±0,011 (0,094-0,121); Comprimento do espículo 0,160±0,016 (0,147- 0,185); Comprimento da cauda 0,335±0,011 (0,322-0,352).

Comentários: Nematoides de tamanho médio, sem cápsula bucal, boca circundada por seis lábios, esôfago simples e não dividido, com bulbo anterior inflável e região posterior distendida (MORAVEC, 1998). Esta espécie foi primeiramente descrita por Fábio em 1982 parasitando o intestino de H. malabaricus na bacia de Campos, RJ. Sua biologia ainda não é bem conhecida. Moravec (1998) ainda sugere uma redescrição desta espécie pela ausência de informações da mesma. Rosim (2010) registrou P. soaresi parasitando H. malabaricus dos rios Juba, MT, Cuiabá, MT, Machado, MG, Jaguari-Mirim, SP e Guandu, RJ. 30

Figuras 13A-C: Paraseuratum soaresi (Fábio, 1982) do estômago de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime adulto macho clarificado com Lactofenol de Amann - A (extremidade anterior), BA: bulbo anterior, B (extremidade mediana), BP: bulbo posterior, C (extremidade posterior), PPE: papilas pré-anais, AN: ânus, PPO: papilas pós-anais e ES: espículos. Escala = 0,099 mm 31

Ordem Spirurida Chitwood, 1933 Superfamília Camallanoidea Raillet &Henry, 1915 Família Camallanidae Raillet & Henry, 1915 Subfamília Procamallaninae Yeh, 1960 Gênero Procamallanus Baylis, 1923

Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus (Travassos, Artigas & Pereira, 1928) (Figuras 14A-B)

Resenha ecológica Prevalência: 3,33% Intensidade média: 1 helminto/hospedeiro Abundância média: 0,03 helminto/hospedeiro Local de infecção: Intestino posterior Medidas morfométricas (Morfometria baseada em um espécime): Comprimento do corpo 10,654; Largura do corpo 0,532; Comprimento da cápsula bucal 0,115; Largura da cápsula bucal 0,144; Comprimento do anel basal 0,018; Largura do anel basal 0,098; Comprimento do esôfago glandular 0,684; Largura do esôfago glandular 0,251; Comprimento do esôfago muscular 0,435; Largura do esôfago muscular 0,119; Distância do anel nervoso até a região anterior 0,257; Comprimento da cauda 0,183;

Comentários: Moravec e Thatcher (1997) propuseram cinco subgêneros em Procamallanus (Procamallanus, Spirocamallanus, Denticamallanus, Punctocamallanus e Spirocamallanoides) conseguindo esclarecer muitas incertezas em torno da classificação deste grupo de nematoides. Em Procamallanus do subgênero Spirocamallanus Moravec & Thatcher, 1997 estão alocadas 21 espécies que ocorrem na região neotropical, cujos indivíduos são dotados de cápsula bucal com espiras esclerotizadas. Dentre essas, Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus é a espécie mais comum parasitando peixes de diferentes regiões geográficas. Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus é parasito de vários caracídeos, porém, pode ocorrer em outros grupos de peixes de 32

água doce. Seus representantes apresentam abertura bucal circundada por oito submedianas papilas cefálicas e dois pequenos laterais anfídeos. A cápsula bucal possui coloração laranja-amarronzada, com numerosas espiras esclerotizadas. Apresentam esôfago muscular menor que o glandular (MORAVEC, 1998). Os nematoides deste grupo são muito comuns em peixes de água doce, principalmente naqueles que vivem em ambientes lênticos e ambientes represados, como reservatórios das usinas hidrelétricas (MORAVEC, 1998). A maior ocorrência destes parasitos nestes ambientes é devido a maior abundância de seus hospedeiros intermediários, como os copépodes, cuja reprodução é favorecida (FELTRAN et al., 2004). Travassos e Freitas (1948), após excursão realizada ao norte do Estado do Espírito Santo, publicaram um relatório citando os helmintos parasitos de vertebrados e registraram o encontro de Procamallanus sp. em H. malabaricus. Pinto e Noronha (1976) descreveram P. (S.) inopinatus presente no intestino de H. malabaricus coletados da Lagoa Jupuranã, ES. Fábio (1982) estudando nematoides parasitos de H. malabaricus coletados em Campos, RJ registrou a presença de S. inopinatus nos cecos pilóricos e intestino deste peixe. Kohn e Fernandes (1987) durante excursões realizadas entre os anos de 1927 a 1985 no Rio Mogi-Guassu, Cachoeiras das Emas, SP, assinalaram S. inopinatus em H. malabaricus. Takemoto et al. (2009) encontraram este nematoide em H. malabaricus do rio Paraná, PR. Rosim (2010) também registrou este nematoide parasitando H. malabaricus dos rios Cristalino, MT, Cuiabá, MT e Paraná, PR. O presente trabalho registra pela primeira vez P. (S.) inopinatus em H. malabaricus do rio Guandu, ampliando assim a lista de hospedeiros desta bacia. 33

Figuras 14A-B: Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus (Travassos, Artigas e Pereira, 1928) do intestino posterior de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. Espécime adulto fêmea clarificado com Lactofenol de Amann - A (extremidade anterior), CB: cápsula bucal, ES: espiras, AB: anel basal e B (extremidade posterior), CP: cauda pontiaguda. Escala = 0,099 mm 34

5.2. Estrutura da comunidade parasitária Dos 30 espécimes de H. malabaricus coletados, 9 (30%) estavam parasitados por pelo menos uma espécie de parasito. Seis espécies de helmintos foram encontradas, sendo estas pertencentes aos Filos Platyhelminthes e Nematoda, totalizando 37 espécimes, distribuídos entre A. compactum (n= 2), Sphincterodiplostomum sp. (n= 20), I. dimorphum (n= 1), Contracaecum sp. (n= 8), P. soaresi (n= 5) e P. (S.) inopinatus (n=1) (Figura 15). Dentro da comunidade parasitária de H. malabaricus, Contracaecum sp. foi a espécie mais prevalente seguida de P. soaresi (Tabela 2). Dos 37 espécimes de parasitos coletados, seis eram espécimes adultos e trinta e um larvais. Entre os endoparasitos adultos, foram encontrados duas espécies de Nematoda: P. soaresi e P. (S.) inopinatus. O estágio larval foi o mais representativo com quatro espécies, sendo três espécies de platelmintos: A. compactum, Sphincterodiplostomum sp. e I. dimorphum e uma de nematoide: Contracaecum sp..

Figura 15: Representação percentual dos endoparasitos encontrados em Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. 35

Tabela 2. Prevalência, Intensidade média, Abundância média e local de infecção (CC= Cavidade celomática; IA= Intestino anterior; IM= Intestino médio; IP= Intestino posterior; CI= Cecos intestinais; E= Estômago; O= Olhos; MSC= Musculatura) dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ, coletados de julho à setembro de 2013 e janeiro de 2014.

Os sítios de infecção nas traíras foram: olhos (n= 22), cavidade celomática (n= 5), intestino médio (n= 4), cecos intestinais (n= 2), estômago (n= 1), intestino anterior (n= 1), intestino posterior (n= 1) e musculatura (n= 1) (Figura 16).

Figura 16: Representação percentual dos sítios de infecção dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ.

Não houve dominância na comunidade parasitária de H. malabaricus (C= 0,22). Com relação à dominância, Contracaecum sp. e P. soaresi apresentaram os 36

mesmos valores de frequência de dominância e frequência de dominância compartilhada, porém apresentaram valores distintos de dominância relativa média (Tabela 3). De acordo com o índice de dispersão e os valores significativos mostrados na tabela 4, as infrapopulações parasitárias encontradas no presente trabalho apresentaram típico padrão de distribuição agregado.

Tabela 3. Frequência de dominância, frequência de dominância compartilhada e dominância relativa média dos componentes das infracomunidades dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ

Tabela 4. Índice de dispersão e teste estatístico d dos endoparasitos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ.

5.3. Dados sobre sexo, peso e comprimento total dos espécimes de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ Dos 30 espécimes de H. malabaricus coletados, 12 eram machos e 18 fêmeas, cujos dados morfométricos e os resultados dos testes t de Student estão apresentados na tabela 5. Apesar das fêmeas mostrarem pesos e tamanho relativamente maiores que os machos constatou-se que não houve diferenças significativas entre o peso corporal (t = 0,44 e p = 0,33) e o comprimento total (t = 0,13 e p = 0,45) de ambos os sexos. 37

Tabela 5. Dados morfométricos de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ.

5.4. Influência do sexo do hospedeiro sobre a prevalência, intensidade e abundâncias parasitárias O sexo das traíras não influenciou a prevalência e abundância parasitária de ambas espécies de nematoides. Não foi possível calcular a influência do sexo do hospedeiro sobre as intensidades parasitárias tanto de Contracaecum sp. quanto de P. soaresi, porque suas intensidades de infecção foram baixas (Tabela 6).

Tabela 6. Análise dos índices parasitários sob possível influência do sexo de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ.

5.5. Influência do comprimento total sobre a prevalência, intensidade e abundância parasitárias A prevalência de Contracaecum sp. foi mais elevada em peixes de maior comprimento total (correlação positiva), ao contrário da prevalência de P. soaresi 38

que aparentemente foi mais elevada em peixes de menor tamanho (correlação negativa), porém sem valor estatístico significativo (Tabela 7). Não houve influência significativa do comprimento total de H. malabaricus sobre as intensidades e as abundâncias parasitárias de Contracaecum sp. e P. soaresi (Tabela 7).

Tabela 7. Análise dos índices parasitários sob possível influência do comprimento total de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) do rio Guandu, RJ. 39

6. DISCUSSÃO Hoplias malabaricus do rio Guandu, o hospedeiro do presente estudo, apresentou sua fauna endoparasitária constituída por seis espécies, sendo quatro espécies larvais (três de platelmintos: A. compactum, Sphincterodiplostomum sp. e I. dimorphum, e uma de nematoide: Contracaecum sp.) e duas espécies adultas [P. soaresi e P. (S.) inopinatus], evidenciando que peixes podem atuar como hospedeiros definitivos, intermediários e/ou paratênicos ao mesmo tempo. Entre as espécies larvais, Contracaecum sp. foi a espécie mais prevalente, e entre as espécies adultas foi P. soaresi. Bell e Burt (1991) afirmaram que peixes piscívoros abrigam mais espécies de endoparasitos do que peixes não piscívoros, devido ao fato destes peixes ocuparem posições superiores na cadeia alimentar, incluindo em sua dieta espécies de peixes menores (forrageiros) previamente infectados. Marçal-Simabuku & Peret (2002) descreveram que a presença de larvas de Ephemeroptera e restos de animais sejam de grande valor nutricional para esta espécie que, provavelmente, inclui esses itens em sua dieta quando eles estão disponíveis. Apesar de H. malabaricus ser peixe carnívoro predador, uma espécie de nematoide larval e três espécies de metacercárias de Digenea foram encontrados, indicando que a traíra pode constituir um hospedeiro paratênico ou ainda um hospedeiro intermediário caso venha a ser predado por uma ave piscívora. A presença de larvas de Digenea em peixes dulcícolas tem sido relatada com frequência (MACHADO et al., 1996; GUIDELLI et al., 2003). Na maioria dos casos, as metacercárias encontradas em peixes de água doce são pertencentes às famílias Clinostomidae e Diplostomidae (EIRAS et al., 1999; ABDALLAH et al., 2004), assim como as espécies de metacercárias encontradas no presente estudo. Estes parasitos utilizam moluscos como primeiros hospedeiros intermediários, os peixes como segundos hospedeiros intermediários ou definitivos e também aves piscívoras como hospedeiros definitivos (DIAS et al., 2003). No ciclo de A. compactum, Sphincterodiplostomum sp. e I. dimorphum as espécies de moluscos são os primeiros hospedeiros intermediários, os quais liberam as cercárias no ambiente e estas irão penetrar ativamente no segundo hospedeiro intermediário, uma espécie de peixe. Este irá albergar as metacercárias, que no caso de A. compactum e Sphincterodiplostomum sp. se alojarão nos olhos dos peixes (SILVA-SOUZA, 1998; MARTINS et al., 2002; NIEWIADOMSKA, 2002; LUSNACHI & DRAGO, 2006; SANTOS et al., 2012) e no caso de I. dimorphum se 40

alojará na musculatura, brânquias, pericárdio e parede externa do esôfago (PAVANELLI et al., 1990). Dessa maneira, H. malabaricus hospedeiro intermediário dessas metacercárias, participa ativamente na manutenção desses ciclos parasitários no rio Guandu. No presente estudo foram encontrados os nematoides adultos, P. soaresi e P. (S.) inopinatus parasitando H. malabaricus do rio Guandu. Nos peixes os nematoides adultos vivem no trato digestivo ou nas cavidades corpóreas (MORAVEC, 1998). Paraseuratum soaresi foi a espécie de endoparasito adulto mais prevalente na comunidade parasitária de H. malabaricus, quando comparada com P. (S.) inopinatus onde somente um hospedeiro estava parasitado dentre os 30 peixes analisados. Apesar de H. malabaricus atuar como hospedeiro definitivo de P. (S.) inopinatus, é provável que a infecção, nesse caso, tenha sido acidental já que mostrou baixos índices de parasitismo. Outra hipótese a ser considerada é a baixa disponibilidade dos hospedeiros intermediários de P. (S). inopinatus nesse ambiente, que pode também justificar a baixa taxa de infecção encontrada. Como P. (S). inopinatus é heteroxeno, a ausência dos artrópodes previamente infectados impossibilita a manutenção do ciclo biológico dessa espécie no rio Guandu. As larvas de Contracaecum sp. obtiveram maior prevalência comparando-se com as demais prevalências parasitárias do presente estudo, e este achado está em conformidade com outros relatos sobre endoparasitos de H. malabaricus, os quais também registraram prevalências significativas para estas larvas (WEIBLEN & BRANDÃO, 1992; MACHADO et al., 2002; MARTINS et al., 2003, 2005; CARVALHO et al., 2006; PARAGUASSU & LUQUE, 2007). Williams e Jones (1994) descrevem que o uso de hospedeiros paratênicos é uma característica frequente no ciclo de vida dos anisaquídeos, como os representantes de Contracaecum sp., e que muitas espécies utilizam peixes nesse papel, mas esses vertebrados também podem atuar como hospedeiros intermediários desses nematoides. Alguns autores sugeriram que a infecção em traíras por Contracaecum sp. seja cumulativa devido à cadeia trófica, visto que este parasito também foi registrado em espécies de peixes que são presas na alimentação de H. malabaricus, como G. brasiliensis (GUIDELLI et al., 2003; SANTOS et al., 2004; MADI & SILVA, 2005; PARAGUASSÚ & LUQUE, 2007). Guerin et al. (1982) relatam infecções por larvas de nematoides do gênero Eustrongylides em três pescadores na cidade de Baltimore, Maryland após 41

consumirem peixes. Entretanto cerca de 90% dos casos de anisaquíase em humanos concentram-se no Japão, onde mais de 2.000 pessoas infectam-se anualmente com esta parasitose (CHAI et al., 2005). Em 2009, na Europa, a incidência de casos de anisaquíase foi de 3,8/100.000 habitantes (ORPHANET REPORT SERIES, 2009 apud CARDIA & BRESCIANI, 2012). Na América, casos de anisaquíase foram diagnosticados em indivíduos dos EUA, Canadá e Chile, porém no Brasil, ainda não há notificação de casos, mas sim o relato da presença de L3 destes nematoides em peixes marinhos da costa fluminense (SAAD & LUQUE, 2009), e em bacalhau importado comercializado no estado de São Paulo (PRADO & CAPUANO, 2006). Como as espécies de H. malabaricus são apreciadas como alimento, a presença de larvas de Anisakidae deve ser vista com cuidado. Como visto na literatura, pode haver possibilidade de infecção humana por consumo de peixe crú ou mal-frito, assim como mamíferos pequenos que atuam como predadores naturais no ambiente dulcícola e marinho, além de animais domésticos que podem consumir os descartes de peixes em diferentes ambientes, muitas das vezes de forma acidental (BENIGNO et al., 2012). Muitos casos têm sido registrados pelo mundo, principalmente em países onde existe o hábito alimentar do consumo de pescado cru, mal cozido, defumado a frio ou inadequadamente salgado e resfriado (CHITWOOD, 1975; DÓI et al., 1989; LÓPEZ-SERRANO et al., 2000). A ausência de relatos de anisaquíase em pacientes humanos no Brasil pode estar relacionado com à falta de conhecimento da população e da comunidade médica, o que levaria a uma dificuldade de diagnóstico, já que pode ser facilmente confundida com outras patologias do trato gastrintestinal, como por exemplo, o câncer gástrico, úlceras e apendicite (BARROS et al., 2008). Além disso, o homem se revela como um hospedeiro viável para estas larvas de nematoides, visto que tanto as aves quanto mamíferos podem ser infectados naturalmente e experimentalmente por larvas de anisaquídeos e dictiofimídeos (GUERRIN et al., 1982; BARROS et al., 2004; PINTO et al., 2004). Apenas duas espécies de parasitos apresentaram prevalência acima de 10%. Isto sugere que há influência da poluição sobre o ciclo de vida dos endoparasitos do rio Guandu. A alta prevalência e abundância de espécies de parasitos podem indicar, presumivelmente, um ambiente saudável, sugerindo que os hospedeiros intermediários e definitivos estão presentes (OVERSTREET, 1997). O rio Guandu é 42

negativamente impactado em função da poluição de rios menores, como os rios Poços, Queimados e Ipiranga, que vem se agravando como consequência do crescimento urbano e industrial desordenado. Ele está constantemente sujeito ao risco de proliferação de algas que produzem microcistina, uma toxina de alto risco à saúde humana (RIMA-GUANDU, 2014). Quanto ao padrão de distribuição, tanto Contracaecum sp. quanto P. soaresi. apresentaram padrão de distribuição agregado. A frequência não depende somente do tamanho e da densidade de uma população, mas também do padrão de distribuição agregado. O nível de agregação é inversamente proporcional à prevalência de infecção, isto é, muitos hospedeiros podem ser parasitados por poucos ou nenhum parasito, enquanto que, poucos indivíduos da população apresentam uma carga parasitária elevada (ZUBEN, 1997). Este padrão agregado observado nas espécies parasitárias de H. malabaricus tende a ampliar a estabilidade na relação parasito-hospedeiro com a finalidade de atingir a eficiência reprodutiva dos parasitos, visto que, quanto maior for a agregação dos parasitos, menor serão as taxas de patogenicidade e mortalidade dos hospedeiros induzidas pelo parasitos (DOBSON, 1990 apud ESCH et al., 1990). Foram avaliadas as influências do sexo e do comprimento total das traíras sobre as infrapopulações parasitárias. Quanto ao sexo do hospedeiro não foi observada diferença significativa entre peixes machos e fêmeas. Segundo Esch et al. (1988) o sexo dos hospedeiros constitui um dos fatores importantes no que diz respeito ao parasitismo de peixes. A não correlação entre o sexo de H. malabaricus sobre a prevalência e a abundância parasitária de Contracaecum sp. e P. soaresi indica que tanto peixes machos quanto fêmeas ocupam o mesmo habitat, possuem mesmo comportamento e consequentemente apresentam dieta alimentar semelhante durante todo seu desenvolvimento ontogenético. O comprimento dos hospedeiros é um reflexo de sua idade e um dos fatores que influenciam no tamanho das infrapopulações parasitárias (VILELLA et al., 2002). A prevalência de Contracaecum sp. foi significativamente mais elevada em peixes de maior tamanho. Este achado pode ser justificado pelo processo cumulativo da infecção, uma vez que, como já exposto anteriormente, este parasito também é registrado em outros peixes que fazem parte da dieta alimentar de H. malabaricus (GUIDELLI et al., 2003; SANTOS et al., 2004; MADI & SILVA, 2005; PARAGUASSÚ & LUQUE, 2007). 43

No presente estudo, não houve influência estatisticamente significativa do tamanho dos peixes sobre a prevalência e a abundância parasitária de P. soaresi, apesar dos valores negativos encontrados (que indica a presença de parasitos em peixes menores). As correlações negativas encontradas podem ser consequência de uma mudança alimentar na fase adulta (ABELHA et al., 2001), desta forma, sugere-se que os peixes jovens deste estudo consumiram invertebrados, hospedeiros intermediários dos nematoides (MARCOGLIESE, 1995). Apesar de ter sido encontrado com baixa prevalência P. (S.) inopinatus constitui novo registro em H. malabaricus ampliando assim a lista de hospedeiros e a distribuição geográfica conhecida para o rio Guandu, RJ. 44

7. CONCLUSÃO Não houve dominância entre as espécies de parasitos da comunidade parasitárias de H. malabaricus do rio Guandu. A fauna endoparasitária baseada em metacercárias de Digenea indica que as traíras atuaram como hospedeiros intermediários dessas espécies. A fauna endoparasitária baseada em nematoides indica que na composição da dieta de H. malabaricus há a ingestão de artrópodes infectados e que as traíras, nesse caso, atuaram como hospedeiros intermediários ou paratênicos dessas espécies. Contracaecum sp. e P. soaresi apresentaram o típico padrão de distribuição agregado. Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus foi registrada pela primeira vez em H. malabaricus do rio Guandu, ampliando assim, a lista de seus hospedeiros do rio Guandu. O presente estudo forneceu dados sobre a taxonomia da comunidade parasitária de H. malabaricus do rio Guandu, contribuindo assim com o enriquecimento da ictioparasitologia. 45

8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 46 47 48 49 50 51 52 53 54 55 56 57

ANEXO 58 FORMULÁRIO PARA NECRÓPSIA

______Nome genérico Nome específico

______NOME VULGAR SEXO HOSPEDEIRO Nome vulgar Sexo Data da coleta: Local de coleta: Armazenagem: ( ) sim ( ) não Refrigerador: Congelador Data do exame: / / Fator de condição: Peso: g Comprimento total: cm Comprimento padrão: cm

Superfície do corpo: Boca: Opérculos: Narinas: Brânquias: Olhos: Esôfago: Estômago: Cecos intestinais: Intestino anterior-1º 1/3: Intestino médio-2º 1/3: Intestino posterior-3º 1/3: Reto: Rins: Fígado: Vesícula biliar: Ovários: Coração: Bexiga urinária: Vesícula gasosa: