Филогеография скальных ящериц (caucasica) И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Proceedings of the Zoological Institute RAS Vol. 325, No. 1, 2021, pp. 49–66 10.31610/trudyzin/2021.325.1.49

УДК 598.113.6:574.9+575.8

Филогеография скальных ящериц комплекса Darevskia (caucasica) (: Sauria) по результатам анализа митохондриального гена цитохрома b

И.В. Доронин1*, П.А. Джелали2, К.Ю. Лотиев3, Л.Ф. Мазанаева4, Г.А. Мустафаева5 и С.Н. Буньятова5

1 Зоологический институт Российской академии наук, Университетская наб., 1, 199034 Санкт-Петербург, Россия; e-mail: [email protected] 2 Санкт-Петербургский государственный университет, Университетская наб., 7–9, 199034 Санкт-Петербург, Россия; e-mail: [email protected] 3 Комплексный научно-исследовательский институт им. Х.И. Ибрагимова РАН, Старопромысловское шоссе, 21 а, 364051 Грозный, Чеченская Республика, Россия; e-mail: [email protected] 4 Дагестанский государственный университет, ул. Гаджиева, 43-а, 367025 Махачкала, Республика Дагестан, Россия; e-mail: [email protected] 5 Институт зоологии НАНА, ул. А. Аббасзаде,1128 пер, 504, Баку, Азербайджан; e-mail: [email protected], [email protected] Представлена 10 января 2021; после доработки 26 февраля 2021; принята 1 марта 2021.

РЕЗЮМЕ Ареал представителей комплекса Darevskia (caucasica) (D. alpina, D. с. caucasica, D. c. vedenica, D. daghes- tanica) охватывает Главный Кавказский хребет и его отроги на южном и северном макросклонах в пре- делах высот от 500 м до 3200 м над уровнем моря. В работе проанализирован участок митохондриаль- ного гена цитохрома b (1096 п.н.) от 48 особей этих ящериц, собранных в 23 локалитетах. Обнаружены 39 уникальных гаплотипов. Минимальные значения показателей генетического разнообразия выяв- лены у D. c. vedenica, максимальные – у D. c. caucasica. Все таксоны комплекса, за исключением ве- денской ящерицы, демонстрируют генетическую гетерогенность. На дендрограмме филогенетических отношений можно выделить четыре клады, соответствующие D. alpina, D. с. caucasica, D. c. vedenica, D. daghestanica. D. с. caucasica формирует две обособленные гаплогруппы. Выборка веденской ящерицы сформировала самостоятельную кладу на дереве, близкую по положению к номинативному подвиду кавказской ящерицы. По митохондриальному маркеру комплекс Darevskia (caucasica) полифилетичен: нуклеотидные последовательности D. alpina сформировали единую кладу с Darevskia (saxicola), обра- зовав субкладу с последовательностями D. brauneri. Пример популяции D. daghestanica, обнаруженной в лесном биотопе без скальных выходов и генетически не отличающейся от особей с сопредельной тер- ритории, свидетельствует о способности скальных ящериц осваивать не свойственные им биотопы за короткий период времени. Генетическая дистанция между D. c. vedenica и D. с. caucasica сопоставима с таковой для пары D. с. caucasica и D. daghestanica. Мы предполагаем наличие самостоятельной формы D. caucasica ssp., обитающей в Южной Осетии и на сопредельных территориях. Ключевые слова: Кавказ, Darevskia alpina, Darevskia caucasica, Darevskia caucasica vedenica, Darevskia daghestanica

* Автор-корреспондент / Corresponding author. 50 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Phylogeography of a Darevskia (caucasica) complex (Lacertidae: Sauria) based on the cytochrome b mitochondrial gene analysis

I.V. Doronin1*, P.A. Dzhelali2, K.Yu. Lotiev3, L.F. Mazanaeva4, G.A. Mustafaeva5 and S.N. Bunyatova5

1 Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, Universitetskaya Emb. 1, 199034 Saint Petersburg, Russia; e-mail: [email protected] 2 Saint Petersburg State University, Universitetskaya Emb. 7–9, 199034 Saint Petersburg, Russia; e-mail: [email protected] 3 Kh. Ibragimov Complex Institute of the Russian Academy of Sciences, Staropromyslovskoe shosse 21, 364051 Grozny, Chechnya, Russia; e-mail: [email protected] 4 Dagestan State University, st. Gadzhieva 43-a, 367025 Makhachkala, Dagestan, Russia; e-mail: [email protected] 5 Institute of Zoology, ANAS, st. A. Abbaszadeh, 1128th side street, 504th block, Baku, Azerbaijan; e-mail: [email protected], [email protected] Submitted January 10, 2021; revised February 26, 2021; accepted March 01, 2021.

ABSTRACT The range of superspecific complex of rock Darevskia (caucasica) (D. alpina, D. c. caucasica, D. c. vedeni­ ca, D. daghestanica) includes the Main Caucasian ridge and its spurs on the southern and northern macro­slopes ­within heights from 500 m to 3200 m above sea level. A fragment of the mitochondrial cytochrome b gene (1096 bp) was analyzed in 48 specimens of these lizards. Specimens were collected in 23 localities. We have found 39 unique haplotypes. The minimum genetic diversity was found in D. c. vedenica, maximum in D. c. caucasica. All taxa of the complex, except for D. c. vedenica, demonstrate genetic heterogeneity. Four clades can be distinguished on the dendrogram of phylogenetic relationships. They correspond to D. alpina, D. c. caucasica, D. c. vedenica, D. dagh- estanica. D. c. caucasica forms two distinct haplogroups. On the phylogenetic tree, the sample of D. c. vedenica formed an independent clade close to D. c. caucasica. The Darevskia (caucasica) complex is polyphyletic accord- ing to the analysis of the mitochondrial marker. Nucleotide sequences of D. alpina formed a single clade with Darevskia (saxicola) complex representatives and combined with the sequences of D. brauneri into subclade. On the example of the population of D. daghestanica, found in a forest biotope without rocky outcrops and genetically not differing from individuals from the adjacent territory, the ability of rocky lizards to master biotopes unusual for them in a short period of time was demonstrated. This example demonstrates the ability of rock lizards to adapt to unusual biotopes in a short period of time. Genetic distance between D. c. vedenica and D. c. caucasica is com- parable to the distance between D. c. caucasica and D. daghestanica. We assume the existence of an independent form of D. caucasica ssp. inhabiting South Ossetia and adjacent territories. Key words: the Caucasus, Darevskia alpina, Darevskia caucasica, Darevskia caucasica vedenica, Darevskia daghestanica

ВВЕДЕНИЕ недостаточно изученную группу (Roytberg 1999; Лотиев и Доронин [Lotiev and Doronin] 2011; Ту- Надвидовой комплекс Darevskia (caucasica), ниев и др. [Tuniyev et al.] 2017). Ареал этих так- включающий альпийскую D. alpina (Darevsky, сонов охватывает Главный Кавказский хребет 1967), кавказскую D. с. caucasica (Méhely, 1909), и его отроги на южном и северном макросклонах веденскую D. c. vedenica (Darevsky et Roitberg, в пределах высот от 500 м до 3200 м над уров- 1999) и дагестанскую D. daghestanica (Darevsky, нем моря (Даревский [Darevsky] 1967; Доронин 1967) ящериц (Рис. 1), можно рассматри- [Doronin] 2013a; данные авторов). Сложная оро- вать как сложную в систематическом плане и графия и гидросеть, гетерогенность климата Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 51

Рис. 1. Представители комплекса Darevskia (caucasica): A – D. alpina, самец, урочище Джилы-Су, Кабардино-Балкария (фото И.В. Доронина, 8.06.2019); B – D. daghestanica, самец, Аргунское ущелье, Чечня (фото К.Ю. Лотиева, 14.05.2018); C – D. c. caucasica, Ардонское ущелье, Северная Осетия-Алания (фото К.Д. Мильто, 14.08.2006); D – D. c. vedenica, самец, 12 км южнее с. Рошни-Чу, Чечня (фото К.Ю. Лотиева, 09.05.2018); E – D. c. caucasica, неполовозрелая особь, самки и самец, окрестности с. Бритат, Южная Осетия (фото Б.С. Туниева, 24.06.2014). Fig. 1. Representatives of the Darevskia (caucasica) complex: A – D. alpina, male, Dzhily-Su, Kabardino-Balkaria (photo by I.V. Doro­ nin, 8.06.2019); B – D. daghestanica, male, Argun Gorge, Chechnya (photo by K.Yu. Lotiev, 14.05.2018); C – D. c. caucasica, Ardon Gorge, North Ossetia-Alania (photo by K.D. Milto, 14.08.2006); D – D. c. vedenica, male, 12 km south of Roshni-Chu village, Chechnya (photo by K.Yu. Lotiev 09.05.2018); E – D. caucasica, juvenile, females and male, vicinity of Britat village, South Ossetia (photo by B.S. Tuniyev, 24.06.2014). 52 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Рис. 2. Пункты сбора экземпляров Darevskia (caucasica), использованных для молекулярно-генетического анализа: D. alpina (красные кружки), D. c. caucasica (зеленые кружки), D. c. vedenica (синие кружки) и D. daghestanica (желтые круж- ки). Нумерация соответствует таковой в Табл. 1. Fig. 2. Geographic distribution of the samples of Darevskia (caucasica) used in the molecular-phylogenetic analysis: D. alpina (red circ­ les), D c. caucasica (green circles), D. c. vedenica (blue circles) and D. daghestanica (yellow circles). Numbers of localities are identical to those in the Table 1.

и растительного покрова, создающие большую лярно-генетических методов для изучения фи- мозаичность ландшафтов этого горного ре- логенетических взаимоотношений в комплексе гиона, а также его насыщенная палеоистория Darevskia (caucasica) (Доронин и др. [Doronin et предполагают сложную филогеографическую al.] 2016). Работа показала эффективность ДНК- картину у обозначенного комплекса. На это баркодинга (анализа на основе изменчивости указывает и вероятный реликтово-островной фрагмента митохондриального гена субъедини- характер распространения скальных ящериц цы I цитохром оксидазы) для идентификации (Tuniyev et al. 2019). D. alpina, D. c. caucasica и D. daghestanica; была Остается открытым вопрос вхождения D. alpi- продемонстрирована значительная дифферен- na в данный комплекс. В многочисленных публи- циация внутри D. alpina по сравнению с даге- кациях по филогении скальных ящериц (Fu et al. станской и кавка зской ящерицами. Однако ввиду 1995, 1997; Fu 1999; Murphy et al. 2000) была ис- ограниченности изученного материала (24 экз. пользована выборка альпийской ящериц с горы из 9 локалитетов) исследование не охватило всех Аишхо (Краснодарский край, Россия), которая представителей комплекса. Это касается послед- по результатам анализа мтДНК вошла в «saxi- него по времени описания таксона – D. c. vedenica, cola group». Д.Г. Чобану с соавторами (Ciobanu статус которого ставился под сомнение (Кузьмин et al. 2003), изучавшие сателлитную ДНК, также и Семенов [Kuzmin and Semenov] 2006). Кроме включили этот вид в кладу «saxicola». того, новые находки веденской ящерицы в преде- За последнее время вышла только одна пу- лах Чечни (Лотиев [Lotiev] 2020), D. daghestanica бликация, посвященная применению молеку- на севере Азербайджана (Doronin et al. 2019; Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 53

сбора

(Date ollecting) c

f 11.07.2020 13.07.2012 22.07.2013 31.07.2000 18.08.2011 05.06.2014 03.05.2012 Даты o

(-ы)

(-s))

Milto, Lotiev) Lotiev) Lotiev) oronin) oronin)

Лотиев Лотиев Лотиев

анализе. Polyakov) Мильто, Поляков Доронин Доронин D D

Kalyabina, Калябина, Косушкин Kosushkin)

(K.D. .A. .А. .A. К.Ю. К.Ю. К.Ю. К.Д. (I.V. (I.V. (K.Yu. (K.Yu. (K.Yu. Д.А. И.В. И.В. (Collector S S (D.A. Коллектор С.А. С

°14'46" °16'41" °31'42" 0°01'51" 0°14'02" 2°31'59" 0°47'27" 41 4 43 4 42 4 4 43°26’01', 43°14'42", 43°51'55", 43°42'01", 43°26'49", 44°07'23", oordinates) 43°26'28", оординаты c к (Geographical Географические

молекулярно-генетическом

при

vicinity

District,

District,

Закан

District,

пещеры р-н,

the

river

waterfalls) водопады river) village)

Чегемский пос. in District,

край,

analysis.

Эльбрусский cave)

Азиш-Тау, Хушто-Сырт river)

Urupsky с.

Elbrussky Джилы-Су village)

Безымянная

Донгузорун

Chegem

Азишской Dzhily-Su) genetic р.

р.

Apsheronsky

headwaters highway

Sofiyskiye хребет

ниже использованные Майкопский

Софийские ур-ще Donguzorun Maykopsky Zakan

),

the

Azishskaya

Khushto-Syrt

р-н, Kray, abardino-Balkaria, abardino-Balkaria, of

окрестностях

arachay-Cherkessia,

District, Tybga, истоки

(Localities) р-н, K K р-н,

в District,

K

the

Локалитеты

Чегем near Карачаево-Черкесия, Карачаево-Черкесия,

Краснодарский

Кабардино-Балкария,

Bezymyannaya Большой

molecular Терскол,

District,

р. village, Адыгея,

Adygea, in р-н,

Darevskia alpina Darevskia

the icinity caucasica

Bolshaya olsky окр. ( v

пос. Mount

below

f Тыбга,

of Кабардино-Балкария, Z

Ridge, в

o

(Russia, (Russia, Кабардино-Балкария, Krasnodar (Russia,

used hegemsky Karachay-Cherkessia,

erskol Kabardino-Balkaria, Россия, Россия, -н, Россия,

Россия, Зольский T C р ущелье Darevskia caucasica caucasica

Россия, гора (Russia, gorge Апшеронский elenchuksky -н, шоссе

Урупский Зеленчукский р Z Россия, zish-Tau у Darevskia

Россия, (Russia, complex (Russia, (Russia, A

) B2 D1 D1 D1 D1 D2 D2 комплекса caucasica

(

Субклады (Subclades)

ящериц

Darevskia

83675 of

umbers) ccession 5 583680 Генбанке Номера a

n (GenBank в MW583671 MW583670 MW583672 MW583673 MW583669 MW583674, MW583676–

lizards

-

экземпляры

of

2928

27945 27943 26540 26548 26600,

21607/2 номера

6319

2 umbers) 2927,

n (Collection 6315–26317, ные specimens ZISP

2 Коллекцион

3) 3

Коллекционные of

и

2 and

Collected

2 4 ZISP 2 ZISP 3 ZISP 6 TS 5 ZISP 1 ZISP 7

calities алитетов Рис.

Номера lo Fig. а

(Number н n лок o Table 1. Table Таблица 1. Таблица 54 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова . .

сбора

– Continued (Date .09.2016 04.2015 2.03.2016 2.04.2014, 01 21.09.2013 1 09.05.2018 04.05.2018 25.06.2012 10.06.2018, 2 Даты of collecting) of Продолжение

Table 1. Table (-ы)

But) Бут

Таблица 1. Таблица

Lotiev) Lotiev) Lotiev) Lotiev) Lotiev)

– Лотиев Лотиев Лотиев Лотиев Лотиев

Ф.Г. (F.G. К.Ю. К.Ю. К.Ю. К.Ю. К.Ю. (K.Yu. (K.Yu. (K.Yu. (K.Yu. (K.Yu. (Collector (-s)) (Collector Коллектор

E

N,

4°07'01" 6°08'19" 4°27'04" 5°04'07" 3°59'02" 5°24'23" 4°09'37" 4 4 4 4 4 4 4 42°45'58", 42°57'43", 42°58'18", 42°32'50", 42°54'26", 42°34'38", 42°30'36", coordinates) (Geographical (Geographical оординаты Географические к

В

р-н,

)

District, р-н,

км

р-н,

village) District, Харачой

District,

р-н, склон

ущелье

с. river, 5–7 District,

village) slope)

в District,

Zonkari)

Alkun District, р-н,

Осетия, (=

Зонкари)

Рук южный village)

gorge) illage)

Алкун Alagirsky

v

(= Дзауский

Fortanga

Dzau southern

Vedensky

Рошни-Чу

Ruk Кассарское Цхинвальский Tskhinval

Галанчожский с.

Фортанга village Galanchozhsky Verkhny

Roshni-Chu

the

Urus-Martanovsky р. pass,

Mtskheta-Mtianeti,

Урус-Мартановский of of Ю

Северная

Веденский р-н, (Localities)

Мцхета-Мтианети, Верхний перевал, Ossetia, the

Локалитеты Верхний Осетия, Ossetia,

с.

км Цадыкау of .

Kharachoy Kassarskoye с Чечня, Ossetia, 2

bank Chechnya, с.

Осетия,

south

Verkhniy

1

Tsadykau North

Чечня, east

Chechnya,

Чечня,

Россия, km Грузия, (Georgia, над ight (South

Chechnya, Krestovyy

r 2 Южная km

Darevskia caucasica vedenica (South 1 above Крестовый Россия, (Russia, Южная Алагирский правобережье 5–7 (Russia, Россия, (Russia, Россия, (Russia, A A A B1 B1 B1 B2 (Subclade) Субклады

83686 583691 583694 5 583684 583688 Генбанке Номера GeneBank)

(Numbers MH481131 в MW583681 MW583687, MW583685, MW583692– MW583682– in MW583689– -

0 5 2959

296 296

30997, – 2953 2957,

2961, 2950, 2954,

номера

2955 2962 2956, TS

TS TS TS TS numbers) 2952, 2958, (Collection S ные ZISP Коллекцион T

3

и

2

2 and 3) 8 9

11 14 10 13 12 алитетов Рис.

Номера localities а (Number of н лок on Fig.on Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 55 08.2000 17.07.2020 17.08.2019 30.07.2019 14.05.2018 24.07.2020 24.05.2016 04.08.2020 08, 10.08.2020 08,

zanaeva) zanaeva) zanaeva) zanaeva) Lotiev)

азанаева азанаева азанаева азанаева Лотиев

Durkanaev) Mustafaeva, Mustafaeva, Mustafaeva, Буньятова Буньятова Буньятова М М М М Ma Ma Ma Ma Дурканаев

Bunyatova) Bunyatova) Bunyatova)

Мустафаева, Мустафаева, Мустафаева,

.Н. .Н. .Н. .N. .N. .N. К.Ю. (K.Yu. S S S Д.Д. С С С Л.Ф. Л.Ф. Л.Ф. Л.Ф. (L.F. (L.F. (L.F. (L.F. (G.A. (G.A. (G.A. Г.А. Г.А. Г.А. (D.D.

°02'07" 5°13'21" 6°03'16" 4 47°54'51" 47°54'47" 47°17'59" 47°35'18" 42°14'11", 47°00'42" 4 42°41'43", 46 48°37'32" 42°44'52", 42°10'55", 41°09'25", 41°09'25", 41°02'08", 42°34'42", 42°34'42", 42°32'50", 40°58'30",

Лаза

с. р-н,

р-н,

р-н,

р-н, District, District,

District, р-н, District,

Гаквари

окр.

District,

District,

Кища

р-н,

Гезель с. Шаитли District, District,

village)

District, village)

waterfall) village)

с.

ridge)

Верхнее ущелье

р-н,

illage)

Буйнакский village) Termenlik)

gorge) Левашинский с.

v

Губинский Buinaksky

Tsuntinsky р-н,

Дагестан, Дагестан, Дагестан, Quba

Laza Levashinsky

Йедди Чонкатау

Габалинский

Терменлик Tsumadinsky Афурджа

Qabala Qabala

Gezel Afurja

Itum-Kalinsky

Dakhadaevsky

Gakvari Итум-Калинский of

с.

of base р-н,

rgun

ishcha A honkatau Shaitli Габалинский Yeddi K

окр.

C хребет Россия, Россия, Россия, Аргунское Дагестан, турбаза

Dagestan, Дагестан, Dagestan, Чечня,

erkhnee

водопада tourist vicinity Dagestan, the

Dagestan,

vicinity

Dagestan, Chechnya, V у

(Azerbaijan, at Darevskia daghestanica Дахадаевский (Azerbaijan, (Azerbaijan, Цунтинский Азербайджан, Азербайджан, Россия, (Russia, (Russia, Россия, Россия, Цумадинский (Russia, (Russia, (Russia, (Russia, Азербайджан, C1 C2 C2 C2 C3 C3 C3 C3 C3 ZISP.

тканей

83711 83708 5 583714 583704 583706 5 583700 W583695 W583707, samples. W583712– W583705–

MW583715 MW583709 M MW583710, M MW583701– M M MW583696–

образцов

tissue

97 2949 10 ZISP

1023 1099, 1094,

2963

22218.5 2945, 2943, 947

of 1101 2

2946 2944 96, 2935–2937, TS 948, TS TS

IZA IZA IZA коллекция 10 2

ZISP – TS2940–2942,

TS TS

collection

a

is

17 16 18 15 19 22 23 20 21. TS

Note: Примечание: 56 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Мустафаева и др. [Mustafaeva et al.] 2019), а также Выделение тотальной ДНК из образцов тка- полученные сведения о морфологических отли- ней проводили с помощью коммерческого набо- чиях D. caucasica с территории Южной Осетии от ра DNeasy Blood & Tissue Kit (QIAGEN) соглас- северокавказских представителей вида (Туниев но протоколу производителя. Амплификацию и др. [Tuniyev et al.] 2017) ставят новые вопросы в участка гена cyt b проводили с использовани- изучении комплекса. Таким образом, назрела не- ем T100TM Thermal Cycler (Bio-Rad) и прайме- обходимость более обстоятельного изучения фи- ров 5’ – AAC CRC YGT TGT MTT CAA CTA – 3’ логении и филогеографии ящериц этой ­группы. (LgLu) и 5’ – GGY TTA CAA GAC CAG YGC Полученные сведения могут быть исполь- TTT – 3’ (RtHr) (Доронин и др. [Doronin et al.] зованы как при реконструкции путей и эта- 2013) по следующей схеме: предварительная де- пов фауногенеза региона, так и при планиро- натурация 94°С (5 мин), затем 34 цикла (94°С – вании природоохранной деятельности. Уже 30 с, 50°С – 60 с, 72°С – 60 с) и конечна я элонга ци я сейчас ряд таксонов комплекса занесены в ре- при 72°С (5 мин). Секвенирование проводили на гиональные и национальные Красные книги генетическом анализаторе ABI PRIZM 3500xL (Доронин [Doro­nin] 2013b; Туниев и Туниев (Applied Biosystems) с применением тех же прай- [Tuniyev and Tuniyev] 2012, 2017; Лотиев и Ту- меров, что использовали при амплификации. ниев [Loti­ev and Tuniyev] 2017; Лотиев [Lotiev] Окончательная длина амплифицированного 2020). Молекулярно-­генетические данные по- фрагмента ДНК составила 1096 п.н. Выделение зволяют выделить наиболее уникальные попу- ДНК и амплификацию фрагментов проводили ляции и обосновать необходимость их охраны в ресурсном центре СПбГУ «Хромас». Для вы- полнения секвенирования амплифицирован- (González-del-Pliego et al. 2019). ных фрагментов ПЦР-продукты передавали в ресурсный центр СПбГУ «Развитие молеку- МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ лярных и клеточных технологий». Выравнивание последовательностей произ- В качестве образцов тканей ящериц исполь- водили в программах Geneious Prime 2021.0.1 зовали части аутотомированного хвоста или (https://www.geneious.com) и AliView 1.6 (Larsson фаланги пальцев передних конечностей, фикси­ 2014). Филогенетические деревья были ре- рованные в 96% этаноле, от 47 экз., собранных конструированы в процессе Байесова анализа в 22 локалитетах (Рис. 2). Полученные нами по- (Bayesian analysis) в программе Mr. Bayes 3.1.2 следовательности (MW583669–583715) были (Huelsenbeck and Ronquist 2001; Ronquist and депонированы в GenBank NCBI (http://www. Huelsenbeck 2003; Altekar et al. 2004) и мето- ncbi.nlm.nih.gov/gene/). Бóльшая часть ваучер- дом максимального правдоподобия (Maximum ных экземпляров хранится в коллекции Зоо- Likelihood, ML) в программном пакете MEGA X логического института РАН (ZISP) и Инсти- (Kumar et al. 2018). Статистическую надежность тута зоологии Академии Наук Азербайджана узлов ML-деревьев оценивали путем бутстреп (IZA) (Табл. 1). Кроме того, была использована анализа (1500 псевдореплик для каждого дере- последовательность D. caucasica из GenBank – ва). Выбор модели эволюции для нуклеотидных MH481131 (Tarkhnishvili et al. 2020). В ходе моле- последовательностей проводили в программе кулярно-генетического анализа изучены после- jmodeltest2 (Darriba et al. 2012) c использовани- довательности фрагмента полноразмерного гена ем Байесовского информационного критерия цитохрома b мтДНК (cyt b), широко применяе- (BIC) и информационного критерия Акаике мого в таксономических исследованиях ящериц (AIC). Была выбрана общая модель обратно- семейства Lacertidae, в том числе и рода Darevskia го хода времени (General Time Reversible, GTR) Arribas, 19991 (Доронин и др. [Doronin et al.] 2013; с параметрами I = 0.3057 и G = 0.6292. Freitas et al. 2016; Kurnaz et al. 2019 и др.). Для получения графических изображений деревьев применяли программу FigTree 1.4.4 1 Согласно решению Международной комиссии по зоологи­ (http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree). Для уко­ ческой номенклатуре датой опубликования описания рода Darevskia следует считать не 1997, а 1999 г. (International ренения были выбраны последовательности Commission­ on Zoological Nomenclature 2020). ж­ и в о родящей ящерицы Zootoca vivipara­ (Lich­ Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 57

Таблица 2. Генетическое разнообразие в выборках Darevskia (caucasica). Table 2. Genetic diversity in the samples of Darevskia (caucasica).

Таксон n H h ± SD π ± SD S/η K Fu's Fs (Taxon) D. alpina 7 6 0.952 ± 0.096 0.0235 ± 0.0049 63/63 25.81 1.76 D. daghestanica 21 17 0.976 ± 0.023 0.01176± 0.0010 48/48 12.88 –3.35 D. c. caucasica 12 10 0.970 ± 0.044 0.0325 ± 0.0031 77/ 79 35.69 1.48 D. c. vedenica 8 6 0.929 ± 0.084 0.0013 ± 0.0002 5/5 1.42 –3.58

Примечание: n – объем выборки; H – число гаплотипов; h – разнообразие гаплотипов; π – разнообразие нуклеотидов (на сайт); S – общее число полиморфных позиций; η – общее число мутаций; K – среднее количество нуклеотидных замен; Fu’s Fs – значение Fs-теста. Note: n –sample size; H – number of haplotypes; h – haplotype diversity; π – nucleotide diversity (per site); S – total number of poly­ morphic positions; η – total number of mutations; K – average number of nucleotide substitutions; Fu’s Fs – Fs test value. tentein, 1823) (NC026867) и тянь-шаньской состав участка на L-цепи смещен в сторону ящурки Eremias stummeri Wettstein, 1940 уменьшения доли гуанина (A – 26.6, T – 31.9, C – (NC029878), депонированные в GenBank NCBI. 29.8, G – 11.7%). При проверке гипотезы о полифилетичности Показатели генетического разнообразия комплекса были использованы сиквенсы пред- представителей комплекса приведены в Табл. 2. ставителей Darevskia (saxicola): ящерицы Бра- Минимальные значения выявлены у D. c. veden- унера D. brauneri (Méhely, 1909) (JX0461614– ica, а максимальные – у D. c. caucasica. Показа- 0461620) и скальной ящерицы D. saxicola тель нуклеотидного разнообразия (π) довольно (Eversmann, 1834) (AF206180, MG704921), сим- низок у всех таксонов, что может быть объясне- патричных с таксонами комплекса Darevskia но небольшим размером некоторых выборок. (caucasica). Выборки D. c. vedenica и D. daghestanica имеют При анализе генетической изменчивости слабо отрицательные значения Fs-теста Фу. с использованием программы DnaSP v.5.10.01 Средняя величина некорректированных ге- (Librado and Rozas 2009) вычисляли следующие нетических дистанций (p-distance) между все- параметры: общее количество полиморфных ми изученными выборками составила 11.13 ± позиций (S), общее количество замен (η), ко- 2.53%, минимальная – между D. c. caucasica личество гаплотипов (H), разнообразие гапло- и D. daghestanica (8.31%), максимальная – меж- типов (h), разнообразие нуклеотидов на сайт ду D. c. vedenica и D. alpina (13.98%) (Табл. 3). (π), среднее количество нуклеотидных замен (K), значение Fs-статистики Фу (Fu’s Fs). По- Таблица 3. Средние генетические p-дистанции (%) (под ди- строение сети гаплотипов осуществляли мето- агональю) и их стандартные отклонения (над диагональю) дом TCS в программе PopART (Leigh and Bryant между кладами комплекса Darevskia (caucasica) по данным 2015) на основе оригинальных данных авторов. анализа последовательностей фрагмента гена cyt b. Генетические дистанции (p-дистанции) вычис- Table 3. The average genetic p-distances (%) (below the diagonal) and their standard deviations (above diagonal) between the ляли в программе MEGA X. clades of the Darevskia (caucasica) complex based on the analysis of the sequences of cyt b gene fragment. РЕЗУЛЬТАТЫ Таксон ABCD Среди 48 исследованных последовательно- (Taxon) стей гена cyt b представителей комплекса об- A (D. c. vedenica) 0.75 0.87 1.01 наружены 39 гаплотипов (Табл. 2). Выявлены 285 вариабельных позиций (26% от общей дли- B (D. c. caucasica) 8.48 0.71 0.88 ны фрагмента), из них – 259 парсимониинфор- C (D. daghestanica) 10.10 8.31 0.97 мативных (23.6%). Соотношение транзиций к трансверсиям составило 5.21. Н­ уклеотидный D (D. alpina) 13.98 12.17 13.71 58 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Рис. 3. Дендрограмма филогенетических отношений представителей комплекса Darevskia (caucasica) по результатам анализа фрагмента гена cyt b (1096 п.н.). Для узлов указаны байесовы апостериорные вероятности и бутстрэп-поддержки (BA/BS). Звездочкой отмечены нуклеотидные последовательности особей, собранных максимально близко к типовому местонахождению таксона. Буквенное обозначение клад соответствует таковой в Табл. 3. Fig. 3. Dendrogram of phylogenetic relationships of Darevskia (caucasica) based on cytochrome b gene sequencing. Bayesian posterior probabilities and bootstrap values (BA/BS) are given. The asterisk marks the sequences of the topotypes, or specimens, collected as close as possible to the type locality of the taxon. The letter designation of the clades corresponds to that in Table 3.

По результатам реконструкции филогенети- точного Кавказа; кладу B составила выборка ческих взаимоотношений среди скальных яще- D. c. caucasica с Центрального Кавказа, в которой риц комплекса можно выделить четыре клады можно выделить две субклады (p-дистанция = (Рис. 3). Кладу A образует D. c. vedenica Вос- 5.36%); кладу C – восточнокавказская D. daghe­ Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 59

Рис. 4. Медианная сеть гаплотипов цитохрома b представителей комплекса Darevskia (caucasica) (1096 п.н.). Каждый цвет- ной кружок – уникальный гаплотип, его размер пропорционален встречаемости в выборке; цвет кружка соответствует видовой принадлежности. Соединительные линии – вероятные эволюционные связи, засечки (или цифры в скобках) на линиях – нуклеотидные замены. Черные кружки в узлах линий – предсказанные гаплотипы. Условные обозначения: A – D. c. vedenica, B – D. c. caucasica, C – D. daghestanica, D – D. alpina. Буквенное обозначение групп гаплотипов соответству- ет таковому на Рис. 3. Fig. 4. The median network of cytochrome b haplotypes in representatives of the Darevskia (caucasica) complex (1096 bp). On the network: each colored circle is a unique haplotype; its size is proportional to its occurrence in the material; the color of the circle corre- sponds to the species. The connecting lines are probable evolutionary links; the nicks (or numbers in brackets) on lines are the nucleotide substitutions. Black circles at the nodes of the lines are the predicted haplotypes. Legend: A – D. c. vedenica, B – D. c. caucasica, C – D. daghestanica, D – D. alpina. The letter designation of the haplotype groups corresponds to that in Fig. 3. stanica; и кладу D – западнокавказская и цен- на 52 нуклеотидные замены. Это соотносится трально-западнокавказская D. alpina, образую- с подразделением этого таксона на две субклады щие две субклады (p-дистанция = 3.58%). на филогенетическом дереве (Рис. 3). Гаплоти- На полученной дендрограмме (Рис. 3) образ- пы, соответствующие D. c. vedenica (обозначены цы D. c. vedenica достоверно сформировали са- буквой А), отстоят от гаплотипов D. c. caucasica мостоятельную кладу, близкую по положению (В) на 85 замен. Генетическая p-дистанция меж- к номинативному подвиду кавказской яще- ду гаплогруппами В2 и А составляет 8.30%, рицы, при этом все таксоны комплекса, за ис- а между В1 и А – 8.73%. D. daghestanica пред- ключением веденской ящерицы, демонстриру- ставлена тремя гаплогруппами, незначительно ют генетическую гетерогенность. Аналогич­ное обособленными друг от друга (6–10 нуклеотид- прослеживается и на медианной сети гаплоти- ных замен), что хорошо соотносится с результа- пов (Рис. 4). D. c. caucasica представлена двумя тами, полученными на филогенетическом дере- гаплогруппами, обособленными друг от друга ве. Последовательности альпийской ящерицы 60 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Рис. 5. Дендрограмма филогенетических отношений представителей комплекса Darevskia (caucasica) и Darevskia (saxicola) по результатам анализа фрагмента гена cyt b мтДНК. Указаны байесовы апостериорные вероятности и бутстрэп-поддерж- ки (BA/BS). Fig. 5. Dendrogram phylogenetic relationships of Darevskia (caucasica) and Darevskia (saxicola) based on cyt b gene sequencing. Bayesian posterior probabilities and bootstrap values (BA/BS) are given.

подразделяются на две гаплогруппы (D1 и D2), Darevsky and Roitberg 1999) полностью совпала отделенные друг от друга 23 нуклеотидными с их распределением по кладам на полученной заменами. Гаплогруппы D. alpina также совпа- дендрограмме филогенетических отношений дают с субкладами на филогенетическом дереве и по гаплогруппам на сети гаплотипов. (Рис. 3). Топология дендрограммы в целом согласует- С целью проверки гипотезы о монофилетич- ся со схемой филогенетических связей в работе ности комплекса была построена дендрограмма Доронина с соавторами ([Doronin et al.] 2016): филогенетических отношений с включением подтверждается обособление основных клад представителей Darevskia (saxicola) (Рис. 5). Как и видовой уровень дифференциации D. cauca- и в предшествующих публикациях по этому во- sica и D. daghestanica. просу, изученные нуклеотидные последователь- Как было показано выше, по результатам ана- ности D. alpina сформировали единую кладу лиза сyt b D. alpina входит в комплекс Darevskia с Darevskia (saxicola), образовав субкладу с по- (saxicola), а не Darevskia (caucasica), что полно- следовательностями D. brauneri (p-дистанция = стью соответствует выводам предшествующих 5.34%, что значительно меньше, чем между так- исследователей. Этого нельзя сказать на основе сонами Darevskia (caucasica)). данных по внешней морфологии: альпийская ящерица была описана как подвид кавказской ОБСУЖДЕНИЕ и долгое время рассматривалась в этом стату- се (Darewskij 1984). Полученная картина может Наша диагностика изученных экземпля- быть объяснена интрогрессией митохондри- ров на основе внешней морфологии (использо- альной ДНК вследствие гибридизации с сим- ваны признаки из: Даревский [Darevsky] 1967; патричными видами, возникающей при слабой Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 61

Рис. 6. Распространение гаплогрупп cyt b мтДНК представителей комплекса Darevskia (caucasica): D. alpina (красный цвет), D c. caucasica (зеленый цвет), D. c. vedenica (синий цвет) и D. daghestanica (желтый цвет). Номера локалитетов соответствуют таковым в Табл. 1. Fig. 6. Distribution of cyt b mtDNA haplogroups of Darevskia (caucasica): D. alpina (red), D c. caucasica (green), D. c. vedenica (blue) and D. daghestanica (yellow). Numbers of localities are identical to those in the Table 1.

репродуктивной изоляции у скальных ящериц, Doronin] 2011), их выборки продемонстрировали на что впервые указал Даревский ([Darevsky] низкие показатели генетического разнообразия. 1967). Показательно, что гадюка Динника Vi- Это говорит о вероятном прохождении популя- pera dinniki (Nikolsky, 1913), схожая с D. alpina ций через «бутылочное горлышко», которое про- очертаниями ареала и типом распростране- исходит при резком сокращении численности ния в пределах горно-лугового пояса Большого и ареала. Согласно данным по генетическому Кавказа (Tuniyev et al. 2019), входит в сложный разнообразию (Табл. 2) D. alpina и D. c. caucasica, гибридный комплекс горных гадюк (Zinenko напротив, в недавнем эволюционном прошлом et al. 2015). Также нельзя исключать и феноти- претерпели рост численности и расширение пическую конвергенцию, известную для раз- ареалов. В то же время для дагестанской ящери- ных групп скальных ящериц (Tarkhnishvili et al. цы мы наблюдаем наличие структурированно- 2020). До проведения исследований с использо- сти – обособление гаплогрупп, локализованных ванием ядерных маркеров мы продолжаем рас- на северных отрогах восточной гряды Главного сматривать альпийскую ящерицу как предста- Кавказского хребта в юго-восточной части Даге- вителя комплекса Darevskia (caucasica). стана (C1), южном склоне Главного К­ авказского Несмотря на значительное географическое хребта на севере Азербайджана (С2) и на терри- расстояние между изученными популяция- тории от Аргунского ущелья Чечни на западе до ми D. c. vedenica и D. daghestanica, достигающее предгорий Дагестана на востоке (С3) (Рис. 6). 60 км для первой и 325 км для второй, и предпо- При этом их дистанцированность друг от дру- лагаемый дизъюнктивный характер ареала ве- га значительно уступает таковой у гаплогрупп денской ящерицы (Лотиев и Доронин [Lotiev and D. alpina и D. c. caucasica. 62 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Рис. 7. Биотоп D. daghestanica в окрестностях с. Манасаул, Дагестан (фото Л.Ф. Мазанаевой, 15.04.2012). Fig. 7. Biotope of D. daghestanica in the vicinity of the Manasaul village, Dagestan (photo by L.F. Mazanaeva, 15.04.2012).

Достаточно неожиданным стало географи- топе без скальных выходов (Рис. 7), где он впер- ческое распределение выборки альпийской вые был найден в мае 2012 г. В июле 2020 г. мы ящерицы: особи с хребта Азиш-Тау и окресно- обнаружили их повторно в лесу на территории стей пос. Закан – удаленных друг от друга лока- самой базы, а также в развалинах старых зданий литетов, образовали гаплогруппу D2, тогда как на железобетонных плитах. Локалитет находит- особь с расположенной относительной близко ся в лесной зоне предгорного Дагестана на се- от них горы Тыбга вошла в гаплогруппу D1 вме- верном макросклоне Гимринского хребта, отно- сте с ящерицами из района Архыза и Приэль- сящегося к передовым хребтам Внешнегорного брусья. Схожую картину расхождения выбор- района Дагестана. Ранее лесные массивы в этом ки, отражающую сложную историю расселения районе покрывали значительные площади, но скальных ящериц, мы наблюдаем у D. c. caucasi- в настоящее время их бóльшая часть вырубле- ca (Рис. 6): особи из близко расположенных ло- на (Добрынин [Dobrynin] 1925). Ящерицы были калитетов в Грузии и Южной Осетии подразде- отмечены на стволах и под корой дуба грузин- лились на гаплогруппы B1 и B2. ского (Quercus iberica) и черешчатого (Q. robus), В данном исследовании были задейство- а также граба кавказского (Carpinus caucasica), ваны экземпляры D. daghestanica, собранные поросшего мхом аномодоном утонченным (Ano- в окрестностях с. Манасаул Дагестана и возле modon attenuates), и под валежником. На учет- туристической базы «Терменлик». Эта изолиро- ном маршруте фиксировали до 4 экз./200 м. ванная популяция представляет значительный Ряд видов скальных ящериц населяeт и лес- интерес, так как вид обитает здесь в лесном био- ные биотопы (Даревский [Darevsky] 1967; Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 63

Рис. 8. Биотоп D. daghestanica в Аргунском ущелье, Чечня (фото К.Ю. Лотиева, 12.07.2011). Fig. 8. Biotope of D. daghestanica in the Argun gorge, Chechnya (photo by K.Yu. Lotiev, 12.07.2011).

Орлова [Orlova] 1975), но для данного вида по- Обращает на себя внимание высокий уро- добные местообитания ранее не были отмечены. вень генетической дистанции между веден- И.С. Даревский ([Darevsky] 1967) отнес D. daghe­ ской и номинативной кавказской ящерицами stanica к группе «сухолюбивых» видов, насе- (8.48%), сопоставимый с таковым для пары но- ляющих сухие и умеренно сухие скалы (обыч- минативной кавказской и дагестанской ящериц но сложенные из осадочных горных пород), их (8.31%). Эти показатели превышают межви- подножия и склоны с кустарниковой и травя- довые дистанции для многих представителей нистой растительностью, выходы твердых (не- рода, к примеру в комплексе Darevskia (saxicola) редко вулканического происхождения) пород и, (Доронин и др. [Doronin et al.] 2013) и Darevskia реже, глинистые обрывы в горно-степной и гор- (parvula) (Kurnaz et al. 2019). Дальнейшие иссле- но-луговой зонах (Рис. 8). Вероятно, дагестан- дования филогении комплекса, в том числе с ис- ская ящерица могла проникнуть в лесной пояс пользованием ядерных маркеров, позволят сде- Гимринского хребта с Левашинского плато по лать вывод об их таксономическом п­ оложении. склонам ущелий рек Пулеувла и Губденозень Нельзя исключать придание D. c. vedenica видо- (хребет Чонкатау). На это указывает близость вого статуса. по молекулярно-генетическим данным особей В дальнейшем особое внимание следует из района Терменлик и хребта Чонкатау. Этот уделить вопросу взаимоотношения двух под- пример говорит о способности скальных яще- видов кавказской ящерицы в предполагаемой риц осваивать не свойственные им биотопы за зоне симпатрии, которая в настоящее время короткий период времени. неизвестна. Возможность контакта двух форм 64 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

подтверждается недавним обнаружением вы- Сопоставление клад и гаплогрупп (Рис. 3) сокогорной субальпийской популяции веден- с типовыми местонахождениями таксонов ком- ской ящерицы на северном склоне горы Дайхох плекса (Доронин [Doronin] 2014) показало сле- в Чечне (Лотиев [Lotiev] 2020). Напомним, что дующее: именно изучение симпатрических популяций –– D. alpina описана из окрестностей с. Терскол D. caucasica и D. daghestanica с территории Чеч- Кабардино-Балкарии (43°15'N 42°30"E, по ни позволило говорить об их видовом статусе месту сбора голотипа); последовательности (Roitberg, 1994, 1999; Roytberg Lotiev, 19922). топотипов (ZISP TS 2927, TS 2928) вошли Аналогична ситуация и с югоосетинскими в субкладу, соотносящуюся с гаплогруппой популяциями D. caucasica: ранее уже было пока- D1, вместе с ящерицами из Адыгеи и Карача- зано их значительное своеобразие, проявляюще- ево-Черкесии; еся не только в особенностях окраски и рисунка –– D. caucasica описана с горы Казбек в Грузии (в частности, доминирование зеленоокрашен- (≈ 42°40'N 44°35"E, по месту сбора лектоти- ных самцов и наличие зеленоватых самок), но па); последовательность от наиболее близко и в характере фолидоза (Рис. 1E) (Туниев и др. собранного к этому локалитету экземпля- [Tuniyev et al.] 2017). Согласно полученным ра с южного склона Крестового перевала нами данным их представители сформировали (MH481131), ведущего из долины р. Терек самостоятельную субкладу (гаплогруппа B1 на в долину р. Арагви, вошел в субкладу, соот- Рис. 4) совместно с особью из Кассарского уще- носящуюся с гаплогруппой B2, вместе с яще- лья в Северной Осетии, географически близко- рицами из Кабардино-Балкарии; го к территории Южной Осетии; она значитель- –– D. c. vedenica описана по экземпляру (голо- но отличается от северокавказской субклады типу), пойманному у дороги Ведено-Харачой (гаплогруппа B2 на Рис. 4) – p-дистанция между (= Хорачой) в 1 км южнее с. Ведено Чечни ними равняется 5.36%. Вероятно, в данном слу- (42°57'N 46°07'E); последовательности от чае речь может идти о новом подвиде. наиболее близко собранных к этому лока- О выделении новых подвидов в «Lacerta литету экземпляров из с. Харачой (ZISP caucasica group» писал Даревский (Darevsky TS 2956, TS 2959, ZISP 30997), как и все 1993), включивший в эту группу L. c. caucasica, имеющиеся в нашем распоряжении после- «L. c. subsp. 1» и «L. c. subsp. 2». Под одним из этих довательности таксона, вошли в кладу A, не подвидов, вероятнее всего, подразумевалась делящуюся на субклады; описанная через шесть лет веденская ящерица, –– D. daghestanica описана из с. Леваши (= Лава- а под другим – закавказские популяции кавказ- ши) Дагестана (42°25'N 47°19'E, по месту сбо- ской ящерицы. ра лектотипа); последовательности от наи- Отметим, что особи D. caucasica, схожие по более близко собранных к этому локалитету окраске и элементам фолидоза с югоосетински- экземпляров из Левашинского р-на (ZISP ми, обнаружены в окрестностях с. Камилух на TS 2943, TS 2944) вошли в гаплогруппу C3 р. Джурмут (приток р. Андийское Койсу, Даге- вместе с ящерицами из Дагестана и Чечни. стан) (Туниев и др. [Tuniyev et al.] 2017), а нами Таким образом предполагаемое описание но- были выявлены на сопредельной территории вого подвида D. caucasica ssp. с территории За- Грузии – в долине р. Арагви (Мцхета-Мтианети). кавказья не нарушит стабильности номенкла- Не меньший интерес представляет изучение туры данного комплекса. сим- и парапатричных популяций D. caucasica и D. daghestanica высокогорий Дагестана, где БЛАГОДАРНОСТИ морфологическая разобщенность этих видов выражена довольно слабо, что может свидетель- Авторы признательны Н.Б. Ананьевой, ствовать о гибридизации между ними (Roitberg С.А. Галкиной, О.А. Ермакову, О.В. Кукуш­ 1999). кину, К.Д. Мильто, А.А. Намятовой, А.В. Смор- качевой и Б.С. Туниеву за ценные консуль- 2 В этих публикациях речь идет о не описанной на тот момент тации и помощь в работе. Исследование D. c. vedenica. выполнено в рамках госзадания ЗИН РАН Филогеография скальных ящериц Darevskia (caucasica) 65

№ АААА-А19-119020590095-9 и при финансо- Doronin I.V., Doronina M.A. and Bekoshvili D. 2019. вой поддержке грантов РФФИ № 19-04-00514 New data on the distribution of lizards in Caucasus. и 19-04-00538. Herpetozoa, 32: 87–90. https://doi.org/10.3897/her- petozoa.32.e35615 Doronin I.V., Melnikov D.A. and Melnikova E.N. 2016. ЛИТЕРАТУРА Species differentiation of the rock Darevskia (caucasica) complex (by DNA-barcoding data, Ciobanu D.G., Grechko V.V. and Darevsky I.S. 2003. cytochrome oxydase subunit I sequences). Vestnik Molecular evolution of satellite DNA CLsat in lizards of Saint Petersburg University. Series 3. Biology, 3: from the genus Darevskia (Sauria: Lacertidae): cor- 42–49. [In Russian]. https://doi.org/10.21638/11701/ relation with species diversity. Russian Journal of spbu03.2016.308 Genetics, 39(11): 1292–1305. https://doi.org/10.1023/ Freitas S., Vavakou A., Arakelyan M., Drovetski S.V., B:RUGE.0000004145.00165.ee Crnobrnja-Isailovic J., Kidov A.A., Cogalnicea- Darevsky I.S. 1967. Rock lizards of the Caucasus: system- nu D., Corti C., Lymberakis P., Harris D.J. and Car- atics, ecology and phylogeny of the polymorphic groups retero M.A. 2016. Cryptic diversity and unexpected of Caucasian rock lizards of the subgenus Archaeo­ evolutionary patterns in the meadow lizard, Darevskia lacerta. Nauka, Leningrad, 214 p. [In Russian]. praticola (Eversmann, 1834). Systematics and Bio­ Darevsky I.S. 1993. The rock lizards of the Caucasus: diversity, 14(2): 184–197 https://doi.org/10.1080/147 the present state of the problem. Abstract book of the 72000.2015.1111267 7th Ordinary General Meeting Societas Europaea Fu J. 1999. Phylogeny of lacertid lizards (: La­ Herpetologica. Barcelona: 59. certidae) and the evolution of unisexuality. PhD thesis. Darevsky I.S. and Roitberg E.S. 1999. A new subspe- University of Toronto, Toronto, 168 p. cies of the rock lizard Lacerta caucasica (Sauria, Fu J., Darevsky I.S., MacCulloch R.D., Kupriyano­ Lacertidae) from the south-east of Chechen Republic va L.A., Roitberg E.S., Sokolova T.M. and Mur- of the Caucasus. Russian Journal of Herpetology, 6(3): phy R.W. 1995. Genetic and morphological differen- 209–214. tiation among Caucasian rock lizards of the Lacerta Darevsky I.S. 1984. Lacerta caucasica Méhely, 1909 – caucasica complex. Russian Journal of Herpetology, Kaukasische Felseidechse. In: W. Böhme (Ed.). 2(1): 36–42. Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Fu J., Murphy R.W. and Darevsky I.S. 1997. Toward the Bd. 2/I. Echsen II (Lacerta). AULA-Verlag, Wies- phylogeny of Caucasian rock lizards: implications from baden: 238–239. mitochondrial DNA gene sequences (Reptilia: Lacer- Darriba D., Taboada G.L., Doallo R. and Posada D. tidae). Zoological Journal of the Linnean Society, 121: 2012. jModelTest 2: more models, new heuristics and 463–477. https://doi.org/10.1111/j.1096-3642.1997. parallel computing. Nature Methods, 9(8): 772. ht t p s:// tb01283.x doi.org/10.1038/nmeth.2109 González-del-Pliego P., Freckleton R.P., Edwards D.P., Dobrynin B.F. 1925. Landscape (natural) areas and Koo M.S., Scheffers B.R., Pyron R.A. and Jetz W. vegetation of Dagestan. Memoirs of the Geographical 2019. Phylogenetic and trait-based prediction of ex- Branch of the Society of Natural History, Anthropology tinction risk for data-deficient amphibians. Current and Ethnography. 1: 1–42. [In Russian]. Bio­logy, 29(9): 1557–1563. http://doi.org/10.1016/j. Doronin I.V. 2013a. The analysis of distribution of rock cub.2019.04.005 lizards of Darevskia (caucasica) complex (using the International Commission on Zoological Nomencla- Maxent program). Collection of papers of the First ture. 2020. Opinion 2461 (Case 3711) – Iberolacerta International Conference of the Young Herpetologists Arribas, 1999 and Darevskia Arribas, 1999 (Chordata, of Russia and neighboring countries: Modern herpetol- Squamata, Lacertidae): names confirmed as available. ogy: problems and ways of their solutions. (25–27 No- Bulletin of Zoological Nomenclature, 77: 135–137. vember 2013, Saint-Petersburg). Zoological institute https://doi.org/10.21805/bzn.v77.a043 of RAS, Saint Petersburg: 81–85. [In Russian]. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C. and Tamura K. Doronin I.V. 2013b. Darevskia alpina (Darevsky, 1967). 2018. MEGA X: Molecular Evolutionary Gene­tics In: V.G. Onipchenko (Ed.). Red Data Book of the Analysis across computing platforms. Molecular Karachay-Cherkessia Republic. Nartizdat, Cherkessk: Biology and Evolution, 35: 1547–1549. ht t p s://doi . 77. [In Russian]. org/10.1093/molbev/msy096 Doronin I.V. 2014. Review of type specimens of Rock Kurnaz M., Kutrup B., Hosseinian Yousefkhani S.S., lizards of Darevskia (caucasica) complex (Sauria: Koc H., Bülbül U. and Eroglu A.I. 2019. Phylogeog- Lacertidae). Proceedings of the Zoological Institute of raphy of the red-bellied lizard, Darevskia parvula in the Russian Academy of Sciences, 318(4): 371–381. [In Turkey. Mitochondrial DNA Part A, 30(3): 556–566. Russian]. https://doi.org/10.1080/24701394.2019.1580270 66 И.В. Доронин, П.А. Джелали, К.Ю. Лотиев, Л.Ф. Мазанаева, Г.А. Мустафаева и С.Н Буньятова

Kuzmin S.L. and Semenov D.V. 2006. Conspectus of L. c. daghestanica from the contact zone. Russian the fauna of amphibians and of Russia. KMK Journal of Herpetology, 1(2): 179–184. ht t p s://doi . Scientific Publishing Partnership, Moscow, 139 p. [In org/10.30906/1026-2296-1994-1-2-179-184 Russian]. Roytberg E.S. 1999. Morphological differentiation be- Larsson A. 2014. AliView: a fast and lightweight align- tween the nominative and Daghestanian forms of La- ment viewer and editor for large data sets. Bioinforma­ certa caucasica (Sauria, Lacertidae) complex in their tics, 30(22): 3276–3278. http://doi.org/10.1093/ contact zone: sympatric populations of Daghestan and bioinformatics/btu531 south-eastern Chechen Republic. Russian Journal of Librado P. and Rozas J. 2009. DnaSP v5: A software Zoology, 3(1): 43–52. for comprehensive analysis of DNA polymorphism Roytberg E.S. and Lotiev K.Yu. 1992. Contribution to data. Bioinformatics, 25: 1451–1452. ht t p://doi . the study of intraspecific differentiation of the Cau- org/10.1093/bioinformatics/btp187 casian lizard, Lacerta caucasica. Book of abstracts of Lotiev K.J. 2020. Darevskia caucasica vedenica. In: the First International Congress on Lacertids of the Red Book of the Chechen Republic (second edition). Mediterranean Basin. Hellas: 24. LLC “Southern Publishing House”, Rostov-on-Don: Tarkhnishvili D., Gabelaia M. and Adriaens D. 2020. 347–348. [In Russian]. Phenotypic divergence, convergence and evolution of Lotiev K.J. and Doronin I.V. 2011. Vedenskaya lizard, Caucasian rock lizards (Darevskia). Biological Journal Darevskia caucasica vedenica (Darevsky et Roitberg, of the Linnean Society, 130(1): 142–155. ht t p s://doi . 1999): its study history, taxonomy and distribution. org/10.1093/biolinnean/blaa021 Current Studies in Herpetology, 11(1/2): 48–54. [In Tuniyev B.S. and Tuniyev S.B. 2012. Darevskia alpina Russian]. (Darevsky, 1967). In: A.S. Zamotajlov, V.I. Shchurov, Lotiev K.J. and Tuniyev B.S. 2017. Darevskia daghesta­ M.I. Shapovalov and R.A. Mnatsekanov (Eds). Red nica (Darevsky, 1967). In: I. Nikolaev (Ed.) Red Book Book of Republic of Adygheya. Rare and threatened of the Republic of South Ossetia. Publishing House representatives of the regional fauna and flora. Part 2. M. and V. Kotlyarov (LLC “Polygraphservice and T”), . Second edition. Kachestvo, Maykop: 241. [In Nalchik: 222–223. [In Russian]. Russian]. Murphy R.W., Fu J., MacCulloch R.D., Darevsky I.S. Tuniyev B.S. and Tuniyev S.B. 2017. Darevskia alpina and Kupriyanova L.A. 2000. A fine line between (Darevsky, 1967). In: A.S. Zamotajlov, Yu.V. Lokhman sex and unisexuality: the phylogenetic constraints on and B.I. Volfov (Eds). Red Book of the Krasnodar Ter- parthenogenesis in lacertid lizards. Zoological Journal ritory. Animals. 3rd edition. Administration of Kras- of the Linnean Society, 130(4): 527–549. ht t p s://doi . nodar Territory, Krasnodar: 494–495. [In Russian]. org/10.1111/j.1096-3642.2000.tb02200.x Tuniyev B.S., Lotiev K.Yu., Tuniyev S.B., Gabaev Mustafaeva G.A., Bunyatova S.N. and Doronin I.V. V.N. and Kidov A.A. 2017. Amphibians and reptiles 2019. New data on distribution of Darevskia daghes- of South Ossetia. Nature Conservation Research tanica (Darevsky, 1967) (Lacertidae) in Azerbaijan. 2(2): 1–23. [In Russian]. http://doi.org/10.24189/ Conference proceedings of the Second International ncr.2017.002 Conference of Young Herpetologists of Russia and Tuniyev B.S., Orlov N.L., Ananjeva N.B. and Aghasy- Neighboring Countries, dedicated to the 100th An- an A.L. 2019. Snakes of the Caucasus: taxonomic niversary of the Department of Herpetology of the diversity, distribution, conservation. KMK Scientific Zoological Institute RAS (Saint Petersburg, Russia, Press, Saint Petersburg, Moscow, 276 p. 25–27 November 2019): Modern Herpetology: Prob- Zinenko O., Stümpel N., Mazanaeva L., Bakiev A., lems and Ways of their Solutions. Zoological Institute Shiryaev K., Pavlov A., Kotenko T., Kukushkin O., RAS, Saint Petersburg: 62. [In Russian]. Chikin Y., Duisebayeva T. and Nilson G. 2015. Orlova V.F. 1975. Systematic and some ecological-mor- Mito­chondrial phylogeny shows multiple independent phological characteristics of forest lizards of genus La- eco-logical transitions and northern dispersion de- certa. Thesis of the Candidate of Biological Sciences. spite of Pleistocene glaciations in meadow and steppe Moscow, 164 p. [In Russian]. vipers (Vipera ursinii and Vipera renardi). Molecular Roitberg E.S. 1994. Morphological analysis of the Cau- Phylogenetics and Evolution, 84: 85–100. ht t p://doi . casian rock lizards Lacerta caucasica caucasica and org/10.1016/j.ympev.2014.12.005