Comunicación Química Y Visual En El Género Liolaemus (Iguania-Liolaemidae), Evaluación

TESIS DOCTORAL

Comunicación química y visual en el género Liolaemus (Iguania-Liolaemidae), evaluación

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L. chacoensis L. koslowskyi Lic. Mario Ricardo, Ruiz Monachesi L. pacha

L. loboi

L. cuyanus

L. scapularis

L. pseudoanomalus 2018 Universidad Nacional de Tucumán

Facultad De Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo

Doctorado en Ciencias Biológicas

Tesis doctoral

Comunicación química y visual en el género Liolaemus (Iguania-Liolaemidae), evaluación morfo-funcional

Lic. Ruiz Monachesi, Mario Ricardo

Director: Dr. Cruz, Félix Benjamín Codirector: Dr. Abdala, Cristian Simón

Comisión de supervisión: Dra. Valdecantos, María Soledad Dra. Tulli, María José

Tribunal examinador: Dr. Acosta, Juan Carlos Dra. Robles, Cecilia Inés Dr. Scrocchi, Gustavo José

2018

A mi madre, Carolina Monachesi y hermanos, gracias por los años de amor.

En memoria de mi padre Benito Ruiz, seguramente estarías contento y orgulloso.

"-En mi mundo cuando se corre, se cambia de lugar- explica Alicia, a lo cual la reina exclama: -¡Vuestro país es muy lento! Aquí, como ves, hay que correr lo más rápido posible para permanecer en el mismo lugar y si quieres avanzar debes correr al doble de velocidad"

Alicia a través del Espejo Lewis Carroll 1871

Índice

AGRADECIMIENTOS V

RESUMEN 9

ABSTRACT 11

ORGANIZACIÓN GENERAL DE LA TESIS 13

CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN 14

¿POR QUÉ SE COMUNICAN LOS ANIMALES? CONTEXTO COMUNICATIVO 16

COMUNICACIÓN VISUAL Y QUÍMICA 18

COMUNICACIÓN QUÍMICA Y VISUAL EN REPTILES 18

¿POR QUÉ LIOLAEMUS? 20

HIPÓTESIS 24

CAPÍTULO II - MATERIALES Y MÉTODOS GENERALES 26

CAPÍTULO III- COMUNICACIÓN QUÍMICA 33

SECCIÓN 1: RESPUESTA DE TRES ESPECIES DE LIOLAEMUS A DIFERENTES TIPOS DE RASTROS QUÍMICOS SOCIALES 33

SECCIÓN 2: MORFOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ASOCIADO AL RECONOCIMIENTO QUÍMICO EN 13 ESPECIES DE LIOLAEMUS 67

CAPÍTULO IV- COMUNICACIÓN VISUAL 81

SECCIÓN 1: RESPUESTAS VISUALES DE TRES ESPECIES DE LIOLAEMUS 81

III

Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

SECCIÓN 2: MORFOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ASOCIADO A LA COMUNICACIÓN VISUAL EN 13 ESPECIES DE LIOLAEMUS 101

CAPÍTULO V- CONTEXTO EVOLUTIVO 111

SECCIÓN 1: RELACIONES ENTRE VARIABLES MORFOLÓGICAS IMPLICADAS EN LA COMUNICACIÓN QUÍMICA Y VISUAL DE 67 ESPECIES DE LIOLAEMIDAE 111

SECCIÓN 2: EVOLUCIÓN Y ASOCIACIÓN DE LOS ASPECTOS MORFOLÓGICOS VINCULADOS A LA COMUNICACIÓN QUÍMICA Y VISUAL EN LIOLAEMUS: UNA PERSPECTIVA MORFO-AMBIENTAL 122

CAPÍTULO VI DISCUSIÓN FINAL Y CONCLUSIONES 144

CONCLUSIONES FINALES 146

PERSPECTIVAS 149

LITERATURA CITADA 150

APÉNDICES 167

Agradecimientos

El desarrollo de esta tesis doctoral no hubiese podido efectuarse de no haber conocido a innumerables personas que colaboraron de diversas formas para poder desarrollarla. Si bien yo puse las manos, ustedes pusieron el motor, a todos ustedes gracias. Le agradezco principalmente a mi director Félix Cruz, quien sin conocerme, aceptó llevar a cabo este emprendimiento a largo plazo.Le agradezco desde su primera muestra de confianza hasta las innumerables veces en las cuales me enseñó, guió y continúa haciéndolo. Muchas gracias por todo, por la buena predisposición para transmitirme sus conocimientos y encaminarme en el campo de la investigación. Sin su guía, apoyo e incontables correcciones, este trabajo no sería lo que es. Como siempre dijiste “la idea de la tesis es contribuir al conocimiento”. A mi codirector, Cristián Abdala, gracias por haber confiado en mí desde que era estudiante para iniciar este proyecto de doctorado.Te agradezco por darme la libertad para trabajar y aprender a prueba y error, muchas gracias. A Antonieta Labra, le agradezco por haber participado de manera desinteresada en mi proceso de formación doctoral, gracias por tu amistad, ayuda, comentarios, sugerencias y el eterno soporte. A los miembros de mi comisión de seguimiento: Soledad Valdecantos, gracias por tu presencia, fuerza y empuje. Le agradezco por haberme ayudado a encaminarme y haberse puesto a mi lado, codo a codo, en el desarrollo de los diferentes experimentos realizados a lo largo de esta tesis. Gracias por tu amistad, compromiso y profesionalismo. María José Tulli, le agradezco por aportar su mirada crítica a lo largo de este proyecto y por el día a día de compañerismo en el instituto. Gracias por enriquecerme profesionalmente y como persona a través de diferentes charlas. A los miembros del tribunal examinador: Juan Carlos Acosta, Cecilia Robles y Gustavo Scrocchi. Muchas gracias por los valiosos aportes y sugerencias recibidas.

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A Fernando Lobo, gracias por su amistad, apoyo y colaboración personal, académica y profesional. Gracias por abrirme las puertas de tu grupo de trabajo y las de tu hogar. A Marcelo Bonino, le agradezco su amistad, confianza y por los meses de hospedaje. A Thomas Hibbard y Sabrina Cortéz, muchas gracias por recibirme y abrirme las puertas de su hogar; por integrarme como un miembro más de su familia junto con el pequeño Roque. Gracias por los meses familiares y cálidos al corazón. A Alejandra Paz, gracias por su amistad y su excelsa colaboración en tareas de campo y ayuda experimental. A Cristian Abdala, Ana Lucía Bulacios Arroyos, Thomas Hibbard, Fernando Lobo, Gabriela Núñez, Alejandra Paz, Marcos Paz, Matías Quipildor, Romina Semhan, Demián Slodkyi, Soledad Valdecantos, por su valiosa colaboración en el campo. A Ricardo “Ueso” Montero, gracias por la eterna guía, enseñanzas, charlas y aportes críticos. Los cuales contribuyeron a mi proceso de formación desde estudiante de grado hasta mi formación doctoral. Gracias por la ayuda recibida en la edición de la tesis, la amistad, las tardes de café y charlas compartidas. A la Cátedra de Geometría Euclidiana de la carrera de profesorado en física y matemática, Instituto de Enseñanza superior Lola Mora. Gracias por ayudarme a calcular diferentes medidas desarrolladas a lo largo de esta tesis. Al Instituto de Herpetología de la fundación Miguel Lillo y todos los queridos compañeros del segundo: Cristian Abdala, Virginia Abdala, Analu Bulacios Arroyo, María Paula Cabrera, Marta Cánepa, Dolores “Loló” Casagranda, Anita Duport Bru, Gabriela Fontanarrosa, Jessica Fratani, Noelia García, Jimena Grosso, Belén Haad, Monique Halloy, Viviana Juaréz, Sonia Kretzschmar, Esteban Lavilla, Regina “Yiyi” Medina, Ricardo “Ueso”, Montero, Marcos Paz, María Laura Ponssa, Cecilia Robles, Romina Semhan, Gustavo Scrocchi, Juan Carlos Stazonelli, María José Tulli, Miriam “Miri” Vera, Florencia Vera Candioti, Natalín Vicente. Universidad Nacional de Salta e Instituto de Bio y Geociencias del Noroeste (IBIGEO), especialmente a: Linda Díaz Fernández, Thomas Hibbard, Fernando Lobo, Alejandra Paz, Sabrina Portelli, Sebastián Quinteros, Matias Quipildor, Soledad Ruiz, Demián Slodkyi y Soledad Valdecantos.

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Al Instituto de Biodiversidad y el Medio Ambiente (INIBIOMA) y todos los investigadores del instituto, especialmente a Marcelo Bonino, Félix Cruz, Lina Moreno Azócar, Gabriela Perotti, y Mariana Pueta. Al departamento de Fisiología y Biofísica, laboratorio de Neuroetología, facultad de Medicina, Universidad de Chile, Santiago de Chile, especialmente a Antonieta Labra. Al Museo Nacional de Historia Natural de Chile, Santiago, especialmente a Herman Núñez. Al Museo Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago, especialmente a Patricio Zabala. A James A. Schulte, gracias por la colaboración con las filogenias moleculares utilizadas. A Liam Revell, gracias por la ayuda recibida en la implementación de los diferentes métodos comparados utilizados. A Mariano Ordano, muchas gracias por la enseñanza y clases recibidas de los diferentes análisis estadísticos realizados. A Mariana Araóz, Fernanda Saavedra, Carlos Beno y el personal del doctorado en Ciencias Biológicas. A mis queridas amigas y compañeras de cursado y doctorado: Miriam “Miri” Vera, una amiga incondicional que estuvo presente en todo momento y Gabriela Fontanarrosa, compañera de mates y charlas. A mis queridos compañeros de gabinete: Cristian Abdala, Analu Bulacio Arroyo, Noelia García, Marcos Paz y Romina Semhan. Gracias por las tardes amenas. A Tamara Ponchon mi gran amiga, gracias por todo el apoyo estos años. A mis hermanos de la vida: mi hermano Javier Gadea y mi hermano Ramón Romano; que en estos casi 20 años de amistad estuvimos siempre juntos. Muchas gracias por el regalo de la amistad, gracias por estar, las risas y las toneladas de memorias y recuerdos compartidos. Brindo por eso, y por 60 años más de amistad. A mi familia: mi madre Carolina Monachesi, nunca tendré las palabras suficientes para agradecerte todo, gracias porque con tu guía y amor comencé el camino de la educación hace tantos años. A mis queridos hermanos, David, Gabriela y Nicolás gracias por el regalo de la hermandad y comprenderme en mí “rareza” de ser biólogo.

VII

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A mi padre, Benito Ruiz, quien me inculcó hasta sus últimos años de vida una mirada juiciosa, crítica y curiosa. Seguí el camino que te supe decir que seguiría, gracias por ser el eterno faro de Luz. Finalmente gracias a CONICET, por la oportunidad recibida a través de la beca, gracias alos proyectos: Herpetología CIUNT G430 de Ricardo Montero; PIP 0303 de Fernando Lobo, Fondecyt 1120181 de Antonieta Labra y PICT 2015-2471de Félix Cruz.GRACIAS a mi país por la oportunidad recibida y gracias a Dios por todo.

VIII

RESUMEN

La comunicación es un proceso importante para los seres vivos, donde se comparten, emiten y reciben diferentes tipos de señales. El ambiente, interactúa con estas señalesgenerando diferentes presiones selectivas sobre la recepción y percepción de las mismas. Así también, este afecta la morfología de los órganos encargados de recibiry emitir estas señales, conduciendo a la evolución de los sistemas de comunicación. El objetivo de este trabajo es estudiar el comportamiento, la morfología de los órganos (receptores y emisores) y su relación con el ambiente, tomando como objeto de estudio a diferentes especies de lagartos del género Liolaemus. Más precisamente, abordar la relación entre la comunicación química y visual, como así también la evolución de estos sistemas sensoriales. Para ello, primero se realizaron experimentos, evaluando la respuesta comportamental asociada con el uso de ambos tipos de comunicación. Segundo, se integró y relacionó el comportamiento químico y visual, en relación con el tamaño de los órganos receptores de ambas modalidades. Finalmente, se estudiaron por un lado, la relación entre sí, de los receptores y emisores morfológicos y por el otro, la relación de éstos con el ambiente. Los resultados mostraron que las especies con mayor número de poros precloacales, presentaron mayor discriminación y respuesta hacia los rastros químicos. Con respecto a lo visual, las especies con menor número de poros, respondieron con más estímulos visuales (mayor número de cabeceos y otros despliegues), que las especies con mayor número de poros. Así también, el comportamiento de exploración química se relacionó positivamente con el volumen del hocico y negativamente con el número de poros precloacales. En lo visual, los despliegues visuales, no mostraron relación con el tamaño de los ojos. Finalmente, el volumen del hocico y la superficie del ojo, mostraron una relación positiva entre sí, sugiriendo una acción sinérgica entre ambas modalidades. Los análisis de señal filogenética mostraron por una parte, que los caracteres morfológicos tienen una señal filogenética baja y se ajustaron a un modelo evolutivo de selección estabilizadora. Por otra parte, el número de poros precloacales en los machos mostró una señal filogenética alta y se ajustó a un modelo evolutivo de

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selección por azar. Las variables ambientales a su vez, presentaron relación con la morfología de los órganos implicados en ambos tipos de comunicación. En conclusión, existe un correlato entre la morfología asociada y el sistema de comunicación, utilizado en Liolaemus. El sentido químico y el visual actuarían de forma sinérgica. Los emisores y receptores morfológicos, están relacionados con el ambiente; sugiriendo que este, está involucrado con el uso de ambas modalidades de comunicación. Sin embargo, los poros precloacales en los machos parecen seguir un patrón filogenético, no así en las hembras. La evolución de los sistemas de comunicación en Liolaemus muestra ser compleja, este trabajo constituye una primera aproximación para comprender la comunicación en Liolaemidae, considerando la forma, función y ecología de las especies en un contexto comparativo.

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:10

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ABSTRACT

Communication is an important aspect in the life of organisms, where are shared, emitted and received different kinds of signals. The environment also interacts with these signals producing selective forces on the reception and perception of them. Thus, the environment affects both the morphology of receptor and emitter organs, leading to the evolution of the communication systems. The main goal of this thesis is to study the behaviour, morphology of the receiver and emitter organs and their relationship with the environment. We considered different species of Liolaemus lizards as our object of study. Here, we propose to study the relationship between chemical and visual communication and therefore, the evolution of these sensorial systems. For this, we firstly made experimental studies, testing the behavioural responses associated with the chemical and visual communication. Second, we integrated and related the chemical and visual behaviours in relation to the size of both receptor organs. Third, we study on one hand the relationship between both morphological emitter and receiver and on the other hand, their relationship with the environmental. The results showed that those species with a higher number of precloacal pores presented a high chemical discrimination of chemical scents. In the visual responses, we observed that those species with a lower number of precloacal pores responded with higher visual displays (higher head bobs and displays) than those with a higher number of precloacal pores. Moreover, the number of tongue flicks is positively related to the snout volume and negatively to the number of precloacal pores.The visual displays did not show any relationship with the eye´s surface. Finally, we found that the snout volume and eye´s surface, both show a strong positive relationship and the number of precloacal pores was positively correlated with the snout volume and eye´s surface. The phylogenetic signal analyses show that most of the morphological characters have a low phylogenetic signal, with exception of the number precloacal pores of males. The evolutionary analysis shows that our data was better fitted under stabilized selection, with exception to male´s precloacal pores that showed the best fit to Brownian motion. The environmental variables also affected the morphology of chemical and visual communication organs.

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In conclusion, there is a correlation between the morphology and the predominant communication systems used in Liolaemus with different precloacal pores combinations.In Liolaemus it is possible a synergy or co-evolution between chemical and visual modalities.Some environmental characteristics appear to be positively related to the use of chemical and visual modalities.The evolution of morphological traits appears to be related to adaption; however, the amount and presence of precloacal pores in males show strong phylogenetic signal.The evolution of communication systems in Liolaemus genus shows to be complex, being related to environmental, phylogenetic, morphological and sexual factors. This study constitutes the first step to study the communication in Liolaemidae lizards, considering the form, function and ecology of these species in a comparative framework.

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:12

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Organización general de la Tesis Este trabajo está organizado en seis capítulos:  El primer capítulo es introductorio.  El segundo presenta los materiales y métodos generales de la tesis.  El tercer capítulo comunicacion química. . Sección 1 aspectos comportamentales. . Sección 2 relaciona el comportamiento químico con los órganos implicados: volumen del hocico (receptor) y poros precloacales (emisor) del sentido químico.  El cuarto capítulo comunicación visual. . La sección 1 aspectos comportamentales . La sección 2 integra el comportamiento visual con la superficie de los ojos.  El quinto capítulo enfoque evolutivo. . La sección 1 relaciona al volumen del hocico, poros precloacales y superficie del ojo en un contexto filogenético y evolutivo. . La sección 2 integra al volumen del hocico, poros precloacales y superficie del ojo con el ambiente.

 El sexto capítulo discusión final y conclusiones.

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CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN

La palabra comunicación proviene del latín communicare, que significa compartir algo, poner en común. Por lo tanto, la comunicación es un acto complejo que requiere de un emisor y un receptor, los cuales comparten un determinado mensaje. La comunicación consta además de otros elementos como ser un canal y una respuesta (Tabla 1), que deben seguir una secuencia lógica para que el mensaje pueda ser enviado, recibido y consecuentemente producir una respuesta. Los animales se comunican a través de diferentes sentidos como ser: eléctricos como en algunos peces (Hagerdon & Heiligenberg, 1985); auditivos, como en los grillos (Doherty, 1985); anuros y aves cantoras (e.g. Kroodsma et al., 1982, Lopez et al., 1988); vibraciones como en arañas (e.g. Schüch & Barth, 1990); visuales como los primates (e.g. Kingdon, 1980); o químicos como los insectos sociales y los reptiles escamados (e.g. Ali & Morgan, 1990; Pough et al., 1998). Estos sentidos les permiten relacionarse entre sí y con el entorno circundante de manera continua, y como consecuencia de ello, sus órganos sensoriales se encuentran continuamente bajo presión selectiva (Baeckens et al., 2015). La comunicación ha sido abordada inicialmente desde una perspectiva unimodal (i.e. un solo sentido sensorial predominante; Kingdon, 1980; Kroodsma et al., 1982; Lopez et al., 1988). Sin embargo, otros autores (Johnstone, 1996; Rowe, 1999; Partan & Marler, 1999, 2005; Bro-Jørgensen, 2010) han incluido el concepto de comunicación compleja para comprenderla de manera más integral. Esto permitió reconocer dos tipos de

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:14

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comunicación compleja: por un lado, el uso de más de un componente de la misma modalidad sensorial, como la comunicación multicomponente (Rowe, 1999; Keller- Costa et al., 2016). Un ejemplo de ello ocurre en las aves, donde ciertos elementos en el sonido se modifican aumentando la calidad del mensaje, como ser la versatilidad (Motes-Rodrigo et al., 2017) o la duración de los cantos (Searcy et al., 2010). Por otro lado, el estudio de dos o más modalidades sensoriales, conocida como comunicación multimodal (Bro-Jørgensen, 2010; Uetz et al., 2017). Como ser las interacciones entre los sentidos visuales y acústicos (Matyjasiak, 2005) o visuales y vibratorios (Uetz, 2000). Los estudios sobre la comunicación multimodal, indican que las señales de las diferentes modalidades pueden exhibir interacciones complejas entre sí (Partan & Marler, 1999, 2005). Siendolas más documentadas aquellas que actúan de forma conjunta y sinérgica (Haddad & Giaretta, 1999; Balsby & Dabelsteen, 2002) o de forma antagonistas (trade-off) entre ellas (Badyaev et al., 2002). Sin embargo, no siempre las interacciones entre diferentes modalidades pueden presentar algún tipo de interacción, también es posible que dos o más modalidades sean redundantes o no tengan relación entre sí (Thompson et al., 2008). Hasta el momento, no hay un consenso claro y definitivo sobre la interacción entre las diferentes modalidades sensoriales. Incluso resulta curioso que las relaciones entre ellas pueden variar también en grupos de especies estrechamente relacionadas. Por ejemplo, en diferentes especies de aves, los estudios sobre comunicación multimodal muestran que presentan una relación positiva, negativa o ninguna relación entre diferentes modalidades sensoriales (Shutler & Weatherhead, 1990; Badyaev et al., 2002; Ornelas et al., 2009).

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:15

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Tabla 1: cinco componentes del proceso de comunicación animal.

Componente Descripción (1) Emisor Sujeto que emite o envía un determinado mensaje.

(2) Receptor Individuo hacia el cual el mensaje es emitido, puede ser hacia un conespecífico (del mismo sexo o de diferente sexo) o un heteroespecífico (congénere, presa, depredador). Presenta estructuras u órganos especializados para la recepción del mensaje, el cual es enviado a través de un determinado canal. (3)

(4) Mensaje Información que contiene (de forma codificada), la intención del emisor.

(5) Canal Es el medio sensorial por el cual el mensaje es enviado; cuya información será recibida y decodificada. (6)

(7) Respuesta Es el comportamiento generado “a posteriori” de haber recibido un determinado mensaje. Puede ser positiva, generando un incremento en la conducta del receptor, o negativa, produciendo alejamiento o escape. Finalmente, en caso de no producirse un cambio comportamental evidente, se dice que la respuesta es neutra.

¿Por qué se comunican los animales? contexto comunicativo Como se ha mencionado, la comunicación animal es un acto complejo que puede involucrar el uso de más de una modalidad y sistemas sensoriales. Pero, ¿por qué o para qué se comunican los animales? básicamente estos se comunican en dos niveles fundamentales: a un nivel intra-específico y a otro, inter-específico. El primero, involucra la emisión y recepción de mensajes entre individuos de la misma especie, siendo los contextos sociales y sexuales moduladores de la comunicación entre conespecíficos. Cuando se trata de interacciones entre individuos del mismo sexo, i.e. intra-sexuales, se observa por lo general que la comunicación puede estar asociada a la defensa de ciertos recursos. Por ejemplo, en la territorialidad, se observan comportamientos realizados por un propietario con la finalidad de alejar a un intruso de

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:16

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su territorio propio (Burt, 1943). Muchas veces, ambos (propietario e intruso) realizan despliegues visuales activos o ataques directos, e incluso utilizan modificadores estáticos o señales pasivas visuales, como ser diferentes patrones de coloración (Siebeck, 2004). Otro factor importante en este tipo de comunicación es la organización socio-territorial de las especies, i.e. como se organizan los diferentes individuos de una poblaciónen el espacio. Además del territorio, se incorpora ahora un recurso social como puede ser el acceso a una pareja, como ocurre en anuros (Wells, 1977). Otro tipo de contexto, es el que se establece intersexualmente, tomando relevancia el contexto reproductivo. La selección sexual, conduce al desarrollo de diferentes formas de comunicarse en los animales, en el cual el fin último, es enviar un mensaje de aptitud y calidad genética para acceder al apareamiento (Darwin, 1859; Catchpole, 1987; Charpentier et al., 2008). La preferencia de la hembra, incluso, puede conducir al desarrollo de formas de comunicación complejas, involucrando diferentes sentidos (Girard et al., 2015). Otro nivel de comunicación, es el efectuado por las relaciones con individuos de otras especies o inter-específico. Por ejemplo, la presencia de un depredador, conduciría al desarrollo de diversas formas de comunicarse entre los animales a través de la emisión de las señales de alarma (Ferrari et al., 2010). Otros responden a los rastros directamente del depredador, como ocurre por ejemplo en renacuajos y cangrejos (Nystrom & Abjörnsson, 2000). En lagartos del género Anolis, la intensidad y la cantidad de los despliegues visuales aumentan en presencia de depredadores (Leal, 1999). En aves (Magrath et al., 2010) y mamíferos, como ser primates (Fichtel & Kappeler, 2002), la emisión de vocalizaciones es muy frecuente para alertar a sus conespecíficos y consecuentemente, otros animales se ven beneficiados también ante estas llamadas de advertencia. La importancia del contexto comunicativo, radica entonces en el hecho de que involucra la interacción de dos fuerzas selectivas, selección sexual y selección natural. Evolutivamente, ambas fuerzas son importantes dado que moldean y seleccionan aquellos rasgos comportamentales que maximicen la supervivencia de los animales, conduciendo a la evolución de los diferentes sistemas sensoriales y de comunicación (Darwin, 1859; Endler, 1992; Price, 2017; Uetz et al. 2017).

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Comunicación visual y química El sistema visual utiliza como principal estímulo los fotones y haces de luz, que impactan en las células fotosensibles localizadas en órganos especializados (fotoreceptores) y transmiten la información al sistema nervioso. Existen grupos animales que utilizan predominantemente la comunicación visual, como por ejemplo, libélulas (Andreus et al., 2002), mariposas, himenópteros, aves y primates (Osorio & Vorobyev, 2008). Estos grupos, discriminan una amplia gama de colores, siendo incluso ellos mismos coloridos. Por ejemplo, numerosas aves son capaces de percibir distintos colores y presentan altas concentraciones de carotenoides y distintos colores en sus plumas (Aviles & Parejo, 2012), incluso las aves nocturnas son capaces de utilizar la información visual en condiciones de baja luminosidad y discriminar entre diferentes gamas de colores (Penteriani & Delgado, 2017) El sistema químico transmite la información de manera perdurable en el espacio (i.e. el rastro tiene información sobre el emisor, aunque este se encuentre lejos) y en el tiempo (dependiendo de la perdurabilidad y durabilidad del rastro químico sobre el sustrato). Existen grupos de animales predominantemente químicos, como los insectos (Ali & Morgan, 1990) y los reptiles, por ejemplo Sphenodon (Besson et al., 2009), serpientes (Gutzke et al., 1993; Chiaraviglio & Gutiérrez, 1994), ánguidos (Adega et al., 2004), amphisbaenidos (Semhan et al., 2010), varánidos (Garrett et al., 1996), scincidos (Cooper, 1996), lacértidos (Aragón et al., 2000; Aragón et al., 2001; Baeckens et al., 2017a), gekónidos (Dial et al., 1989; Mason & Gutzke, 1990; Schwenk, 1993; Cooper, 2000) e iguanidos (Cooper & Trauth, 1992; Bealor & O'Neil Krekorian, 2002; Font & Desfilis, 2002; López & Martín, 2002).

Comunicación química y visual en reptiles Los reptiles dependen para su comunicación del uso de las modalidades químicas y visuales, aunque excepcionalmente también emiten vocalizaciones (Pough et al., 1998, Labra & Hoare 2015). Dentro de ellos, los lagartos, son dependientes del sentido visual (Ord, 2001) y el químico (Mason & Parker, 2010). Por un lado, estudios pioneros como el de Carpenter et al. (1970) y Carpenter (1978), sentaron las bases y describieron numerosos despliegues visuales en lagartos como ser en polychrotidae e

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:18

Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

iguanidae. Por otro lado, trabajos como el de Bissinger & Simon (1979) y el de Cooper (1994), describieron los comportamientos de exploración y reconocimiento químico en diferentes familias de lagartos (cordylidae, iguanidae, gerrhosauridae, scincidae, teidae). En el contexto de la comunicación multimodal, al considerar las diferentes interacciones entre las modalidades químicas y visuales en lagartos, algunos estudios se han centrado en analizar la relación enambos sentidos (químico y visual). En los géneros Sceloporus y Urosaurus; la presencia de un parche ventral colorido (una señal visual estática) se relaciona de forma negativa con la exploración química (Hews & Benard, 2001; Hews et al., 2011), siguiendo la hipótesis de señales redundantes (Partan & Marler, 1999, 2005). En un estudio comparativo en Sceloporus, Ossip-Klein et al. (2013) encontraron una relación negativa entre el número de cabeceos (Carpenter, 1978) y el número de poros femorales (Mayerl et al., 2015). Finalmente, Thompson et al. (2008) encontraron que en algunas especies de Sceloporus,las respuestas a los estímulos varían dependiendo de la fuente de información recibida; es decir, si un individuo es expuesto exclusivamente a un estímulo visual, disminuye la frecuencia del comportamiento de exploración química (lamidos), contrariamente, la abundancia de señales químicas, produce una disminución de los despliegues visuales (cabeceos). En lagartos Neotropicales, especificamente en el género Liolaemus; Fox y Shipman (2003) registraron encuentros agonísticos entre machos (e.g. L. bellii, L. leopardinus, L. nigroviridis, L. lemniscatus, L. montícola) y sugirieron que aquellas especies más agresivas (e.g. L. fuscus, L: lemniscatus, L. monticola), utilizan más despliegues visuales (cabeceos) asociados que la exploración química. Contrariamente, aquellas especies menos agresivas (L. nitidus, L. leopardinus), utilizan menos despliegues visuales y más comportamientos asociados a la exploración química. En condiciones naturales (Thompson, 2002; Martins et al., 2004) y controladas en L. lemniscatus (Labra et al., 2007) se observó que las relaciones entre las señales químicas y visuales fueron positivas. Recientemente, Vicente y Halloy (2017) estudiaron en Liolaemus pacha la respuesta a estímulos químicos, visuales, y cuando ambas modalidades se presentan juntas, sugiriendo que existe una prevalencia del comportamiento químico y que las interacciones no serían redundantes.

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:19

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¿Por qué Liolaemus? La familia Liolaemidae, se encuentra representada por tres géneros Ctenoblepharis, Phymaturus, y Liolaemus (Fig.1A). En base a la filogenia, Liolaemus se divide en dos subgéneros o grupos: Eulaemus o grupo argentino y Liolaemus sensu stricto o grupo chileno (Laurent, 1984; Schulte II et al., 2000; Lobo et al., 2010; Fig. 1A). Liolaemus es un género integrado aproximadamente por 264 especies (Lobo et al., 2010; Ávila et al., 2013; Abdala et al., 2015) de variados colores y tamaños que van desde 45 mm (Liolaemus fuscus; Boulenger, 1885) hasta más de 100 mm de largo hocico-cloaca (L. kriegii; Pincheira-Donoso et al., 2015); siendo el segundo género más especioso de lagartos después de Anolis (Uetz et al., 2017). Presenta, una amplia distribución desde el Norte de Perú hasta Tierra del Fuego en Argentina, habitando diversas regiones de Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Paraguay, Perú y Uruguay (Fig. 1 B). Altitudinalmente, se distribuyen desde las costas del Atlántico hasta los 6000 msnm en la Cordillera de los Andes (Cei, 1993). Esta amplia distribución, hace que estas lagartos estén expuestas a diferentes tipos de condiciones por lo que constituyen un buen ejemplo para estudiar las relaciones entre las presiones ambientales y las respuestas adaptativas.). Por todo lo expuesto, Liolaemus constituye un grupo modelo para abordar múltiples hipótesis en el campo de la biología.

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Fig. 1: A- Filogenia tomada de Lobo et al. (2010) de Liolaemidae con los géneros que integran la familia. En la misma puede observarse a los géneros Ctenoblepharysy Phymaturus como grupos externos a Liolaemus; B- Mapa de distribución del género Liolaemus desde el centro sur de Perú hasta tierra del fuego en Argentina, por el otro lado, también presenta una distribución oriental en las costas de Brasil, Uruguay y en el centro sureste de Argentina. Modificado de Abdala & Quinteros (2014).

Las especies de Liolaemus,externamente presentan poros postero-ventrales, que se abren en el borde anterior de la cloaca (Fig. 2), llamados poros precloacales, los que se presentan en diferentes números y son una fuente activa de secreciones (Valdecantos et al., 2014) con propiedades feromonales (Labra et al., 2005; Labra,2008a).

Fig. 2: Poros precloacales secretores en macho de Liolaemus irregularis. Foto: S. Valdecantos.

En cada subgénero (Eulaemus y Liolaemus sensu stricto), la presencia y el número de poros precloacales es muy variable, pudiéndose reconocer tres grupos principales de especies basándonos en la ausencia, o presencia en uno o ambos sexos de poros (Fig. 3). En algunas especies de Liolaemus los machos carecen de poros (Fig. 3 A), en otras solo los machos presentan poros (Fig. 3 B) y en otras, ambos sexos los presentan (Fig. 3 C). El estudio y evolución de los poros en Liolaemidae, así como su posible funcionalidad, fue abordado por diferentes autores. Escobar et al. (2001) estudiaron las secreciones de los poros de 20 especies de Liolaemus y determinaron que el número de

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poros se correlaciona positivamente con la elevación y negativamente con la latitud. Pincheira-Donoso et al. (2008); estudiaron los poros de machos de 102 especies de Liolaemus yencontraron quela historia filogenética entre los grupos es lo que mejor explicaría la presencia y número de poros y no el ambiente. Este resultado sería coincidente con García-Roa et al. (2017), quienes sugirieron que el número de poros presenta un componente filogenético. Sin embargo, no queda claro si la presencia de poros es una respuesta adaptativa o es un patrón filogenético, debido a que no se consideraron hembras en los estudios mencionados, o bien, en el caso de Escobar et al. (2001), por no haber aplicado estadística filogenética en sus análisis.

A Otros autores (Labra et al., 2005) establecieron que las secreciones de los poros son del tipo feromonas y producen la despolarización de las células sensoriales del órgano vómero-nasal. B Sin embargo, se desconoce cuál es la

relación entre la cantidad de poros y el desarrollo de los órganos receptores, encargados de recibir las sustancias químicas. En cuanto a la comunicación visual C en Liolaemus, el género presenta despliegues relativamente simples y pocos especializados (en comparación con Anolis y

Fig. 3: Diferentes combinaciones de poros precloacales encontrados en Liolaemus: A- ambos sexos carecen de poros (Liolaemus coeruleus); B- poros solamente presentes en machos y no en hembras (L. quilmes) y C- poros en ambos sexos (L. albiceps). Fotos: M. Ruiz Monachesi

Sceloporus; Carpenter, 1978; Martins, 1993; Macedonia & Clark, 2003). No obstante, Vicente y Halloy (2015), determinaron que el cabeceo de L. pacha es complejo. A nivel inter-específico. Martins et al. (2004), estudiaron los cabeceos en 14 especies de Liolaemus en condiciones naturales. Concluyeron por un lado, que las

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especies con más número de cabeceos, son más visuales. Por otro lado, estos autores destacan que las especies del grupo L. chiliensis realizan muchos cabeceos y tienen pocos poros, mientras que las especies de Eulaemusrealizan pocos cabeceos y tienen más poros. Sugiriendo que el primer grupo sería más visual, mientras que el segundo más químico, planteando así la existencia de interacciónes negativas o limitantes (“trade-off”) entre el uso de la comunicación química y visual en el género (Fig.4), sin embargo esto no ha sido comprobado de manera sistemática.

Fig. 4: Hipótesis esquemática de trade-off en Liolaemus; las especies más visuales (mayor despliegues visuales) serían menos químicas (menos poros). Mientras que aquellas especies menos visuales, estarían dotadas con mayor número de poros, y serían más químicas.

De acuerdo a lo expuesto, queda claro que existen numerosos interrogantes, por lo cual, se propone realizar un estudio comparativo del sistema de comunicación químico y visual en Liolaemidae. Además, teniendo en cuenta la extensa distribución del género y los numerosos tipos de ambientes, se estudiará la relación entre los principales tipos de comunicación, química y visual, con el ambiente; la cual es aún poco clara en un género sumamente diverso como Liolaemus.

Objetivo General: Estudiar los principales sistemas de comunicación químico y visual en el género Liolaemus, considerando aspectos comportamentales, morfo-funcionales y su relación con el ambiente en un contexto evolutivo.

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Para ello se plantearon los siguientes específicos:

Objetivos especificos: 1) Estudiar en el laboratorio las respuestas comportamentales a estímulos químicos y visuales, y sus relaciones con la morfología asociada. 2) Determinar la presencia y el número de poros; volumen del hocico y superficie de los ojos en las especies del género Liolaemus y estudiar como se relacionan entre sí. 3) Analizar si determinadas caracteristicas ambientales y variables climáticas (temperatura, humedad, precipitación) de los tipos de ambiente donde se encuentran diferentes especies de Liolaemus se relacionan con los sentidos (químicos o visuales) descriptos. 4) Interpretar los resultados en un contexto filogenético, a los fines de proponer una hipótesis de evolución de los principales sistemas de comunicación en el género Liolaemus.

Hipótesis

Hipótesis 1: La anatomía de los órganos sensoriales está en relación con el sentido dominante en las especies de Liolaemus. Un sistema de comunicación se desarrolla más que otro.

Predicción: Existe un balance entre los sistemas de comunicación en el género Liolaemus, las especies que utilizan más señales visuales presentan menor número de poros. Mientras que las especies que utilizan menos señales visuales presentan mayor número de poros precloacales.

Hipótesis 2: Los sistemas de comunicación químicos y visuales se encuentran balanceados, existe una asociación negativa entre ellos y la morfología de los órganos receptores reflejan esto.

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Predicción: El desarrollo de los órganos receptores químicos y visuales presenta una relación negativa. Hipótesis 3: El ambiente determina por selección natural ciertas características de comunicación por sobre otras. Predicción: En ambientes abiertos, con menos vegetación las señales predominantes serán las visuales (i.e. ojos más grandes), mientras que en ambientes cerrados con más vegetación las señales predominantes serán las químicas (i.e. mayor volumen del hocico y número de poros). Hipótesis 4: La presencia y distribución de órganos sensoriales y sus asociados están determinados filogenéticamente. Predicción: La señal filogenética de los órganos sensoriales y sus asociaciones tendrá valores altos y significativos.

Organismos de estudio:

Para cumplir con los objetivos y probar las hipótesis formuladas se realizaron: 1. Para comparar los comportamientos asociados a la comunicación química y visual, se seleccionaron 3 especies de Liolaemus, clasificadas de acuerdoa la presencia o ausencia de poros en ambos sexos (A, B, C). Las mismas fueron: Liolaemus coeruleus (A) una especie sin poros en ambos sexos; L. quilmes (B) y L. albiceps (C). 2. En un contexto filogenético, se relacionó el comportamiento y la morfología, estudiando aspectos comportamentales (número de lamidos) y morfológicos (número de poros precloacales y el volumen del hocico) asociados a la comunicación química. Se estudiaron, además los diferentes despliegues (cabeceos y movimientos de brazos) y su relación con el tamaño del ojo (superficie), relacionados con la comunicación visual. 3. Finalmente, se estudió la relación y evolución de las estructuras morfológicas implicadas en ambos tipos de comunicación y sus relaciones con factores ambientales. Para ello, se realizó un estudio comparado en representantes de la familia Liolaemidae considerando a: Ctenoblepharys adspersa, 4 especies de Phymaturus y 62 especies de Liolaemus (Apén. 16), abarcando los integrantes de los 3 grupos de especies de Liolaemus reconocidas en función de la presencia y el número de poros.

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CAPÍTULO II - MATERIALES Y MÉTODOS GENERALES

Colecta y mantenimiento en laboratorio Los lagartos fueron capturados utilizando un lazo con hilo corredizo sujeto en un extremo de una caña, a excepción de los individuos de Liolaemus coeruleus que fueron capturados a mano luego de levantar las rocas donde se encontraban. Una vez colectados, cada individuo fue colocado y mantenido en una bolsa de tela individual rotulada con el número de identidad del lagarto (dicha bolsa individual se mantuvo hasta el final de los experimentos) y trasladado de esta forma al laboratorio. Posteriormente, los lagartos fueron pesados y medidos (Apén. 1) y colocados en recintos plásticos individuales (36 × 27 × 19 cm para L. coeruleus y L. quilmes; en tanto que para L. albiceps, por ser más grandes se los acondicionó en un recinto de 37 × 23 × 25 cm). En todos los casos, los recintos fueron cubiertos con una tapa de malla plástica. Los recintos tenían un substrato con arena de 3 cm de profundidad, una roca para ser usada como refugio y lugar para asolearse, y una pequeña cápsula con agua para beber ad libitum. En el caso de los experimentos visuales, los recintos fueron cubiertos externamente con superficies opacas (forradas en papel madera), para evitar cualquier posible contacto visual durante el periodo experimental. Los lagartos fueron mantenidos

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en un cuarto aislado con un fotoperiodo de verano (13:11, L: O), utilizando lámparas de halógeno conectadas a un temporizador, con las cuales, además, se mantuvo una temperatura medio ambiente de 30 °C durante el día (Fig. 5).

Fig. 5: Bioterio controlado, cada recinto contenía un solo lagarto. La foto corresponde al las instalaciones ubicadas en Instituto de Bio y Geo Ciencias del NOA (IBIGEO), Salta, Argentina. Foto: M. Ruiz Monachesi.

Cada dos días, los lagartos fueron alimentados con dos larvas de Tenebrio mollitor, espolvoreadas con vitaminas específicas, facilitando de esta manera la ingesta de vitaminas D sintetizadas durante el asolamiento. Antes de realizar los experimentos (químicos y visuales), los lagartos permanecieron en sus recintos durante una semana, para habituarse a las condiciones experimentales y darles tiempo que realicen el marcaje del substrato y liberen distintos rastros odoríferos en el caso de los experimentos químicos. Al final de los experimentos, los individuos fueron sacrificados con una inyección pericárdica de pentotal sódico (Pentovet 1g), a excepción de los individuos de Liolaemus albiceps en los cuáles fue posible retornarlos a sus lugares de colecta, dada la relativa cercanía con respecto al lugar de colecta, la salud de los animales y la disponibilidad de recursos económicos. Los lagartos sacrificados fueron fijados en formol al 10 % y conservados en etanol 70%, luego fueron depositados en la colección herpetológica del Museo de Ciencias Naturales de Salta (MCN). Es importante mencionar que en ningún momento, desde que fueron colectados los individuos, tuvieron contacto químico o visual entre ellos.

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:27

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Los experimentos se realizaron en dos lugares: por un lado, en la Universidad Nacional de Salta (UNSA) e Instituto de Bio y Geociencias del Noroeste Argentino (IBIGEO) en la provincia de Salta y por el otro, en el laboratorio de Fotobiología, perteneciente al Instituto de Investigaciones de Biodiversidad y Medio Ambiente (INIBIOMA) en la ciudad de San Carlos de Bariloche, Río Negro (Liolaemus coeruleus).

Análisis estadísticos convencionales Se utilizó dos diseños factoriales correspondientes a dos niveles de análisis realizados. I análisis inter-específico y II- análisis intra-específico. I- 3x2x3 considerando dos factores: especie (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps) y sexo (M y H) y tres niveles de tratamientos. II- 2x3 es decir un factor el sexo (M, H) y tres niveles de tratamiento.

Dado que nuestros datos fueron no paramétricos, se trabajó con modelos lineales generalizados mixtos (GLMM), utilizando el programa R (R Core Team, 2015). Los cuales asumen que los datos no son independientes entre sí y tienen asociado un error de pseudoreplica (Zuur et al., 2009).Las diferentes especies, los tratamientos y el sexo fueron establecidos como factores fijos, mientras que la identidad del individuo fue establecida como factor aleatorio. Nuestros datos se ajustaron a una distribución binomial negativa. Para ello se utilizó el módulo “glmer.nb” dentro del paquete “lme4”(Bates et al., 2014) utilizando el programa R (R Core Team, 2015). Los diferentes modelos fueron probados y seleccionados utilizando el criterio del peso de Akaike (Burnham & Anderson, 2002; 2004; Angilletta, 2006). Dado un conjunto de modelos candidatos para los datos, el preferido es el que tiene el valor mínimo en el AIC. Siendo importante las diferencias relativas entre los AICi (Δi) de diferentes modelos. Con estas diferencias relativas se calcula el peso de Akaike (wAICc) como una medida de la fuerza de cada modelo, que indica la probabilidad de que un modelo dado sea el que mejor entre una serie de modelos.Luego, aquellos modelos más verosímiles o con mayor peso fueron elegidos en base a su significancia, es decir si eran significativos (P< 0,05). Las comparaciones individuales entre los niveles del tratamiento, se realizaron con el test de Tukey, dado que este test evitar incurrir en un error de tipo I (Quinn &

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Keough, 2002), utilizando el módulo “HSD.test” dentro del paquete “agricolae” (De Mendiburu, 2009) utilizando el programa R (R Core Team, 2015). Los datos fueron graficados utilizando el programa OriginPro (versión 8,60; OriginLab Corporation, 2011). Se utilizó los valores medios de las variables ± su error estándar. La significancia estadística fue considerada con valores de P < 0,05, y todas las pruebas fueron de dos colas.

Morfología Mediciones: Todas las medidas morfológicas fueron tomadas utilizando un calibre digital 0,05 mm Mitutoyo (Mitutoyo USA, CD-6”CX, Illinois, USA). Transformaciones de datos: Se contabilizó el número de poros en machos y hembras. Se calculó el promedio del número de poros. Se tomaron medidas de volumen del hocico y superficie del ojo. Estas fueron transformadas a Log10 para normalizar los datos. Se calculó la media de cada uno de Log10 de las variables consideradas. Se obtuvo el promedio de la longitud hocico cloaca para corregir el efecto dado por el tamaño. Para el análisis de los datos morfológicos, y los subsecuentes análisis comparativos, es necesario contar con información filogenética sobre las relaciones entre las especies analizadas en la cual esten presentes los largos de ramas (Garland et al., 1992). Dado que no siempre fue posible de contar con información de las secuencias de ADN de las especies analizadas, se utilizaron dos criterios para la realización de los árboles filogenéticos: a) Cuando fue posible muestras de tejidos de músculos o hígado de las diferentes especies analizadas, y se contó con la secuenciación de ADN, se utilizaron árboles ultramétricos, provistos por James Schulte (Schulte com.pers.). b) En caso de no contar con un árbol ultramétrico, se reconstruyó un árbol compuesto basándose en las filogenias de Lobo et al. (2010) y Pyron et al. (2013).

Estadística filogenética- Métodos comparativos Los métodos comparativos filogenéticos (MCF) tienen un lugar importante en la biología evolutiva. Se definen los MCF como el estudio analítico de los individuos, poblaciones y especies en su contexto histórico.

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:29

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Se utilizan estos tipos de métodos, dado que las especies presentan una historia evolutiva común, no pueden ser consideradas como independientes entre sí, y el no eliminar el sesgo filogenético implicaría cometer un error de pseudoreplica estadística (Felsenstein, 1985). Un requisito de la estadística convencional es que las unidades muestreales sean independientes unas de otras, los grupos de especies con un pasado común presentan menor variabilidad entre sí, en relación con aquellas con ancestros diferentes (Grafen, 1989; Garland et al., 1992). Los análisis comparativos filogenéticos utilizados fueron:  Residuales filogenéticos: Debido a que las variables morfológicas están correlacionadas con el tamaño corporal se usaron los valores residuales de dicha relación a fin de corregir el efecto del tamaño corporal. De esta manera, se consideró la longitud hocico-cloaca (LHC) de todos los individuos. En el caso de los análisis filogenéticamente informados, se procedió a utilizar el módulo de phytools, phylo.resid en R (Revell, 2009). Se corrigió así de esta forma el efecto del tamaño considerando las relaciones filogenéticas. Estos residuales, fueron utilizados en los análisis subsecuentes.  Relaciones entre pares de variables continuas, regresión con el eje mayor reducido PRMA (phylogenetic reduced major axes; Revell, 2012). Este tipo de análisis se utiliza para conocer cómo se comportan aquellas relaciones bivariadas asumiendo que la variable predictora o independiente (x), presenta un error asociado, como presenta la variable dependiente (y). Es utilizado cuando el valor de x no se conoce a priori y proviene de nuestra propia toma de datos (Smith, 2009).  Asociaciones entre una variable respuesta y variables continuas predictivas, teniendo en cuenta la estructura correlativa de los errores, asumiendo que es debida al parentesco. Se utilizan los modelos de regresión de mínimos cuadrados generalizados filogenéticos (PGLS; Phylogenetic General Least Squares models). Este modelo se utiliza cuando se conoce de antemano nuestra variable predictora x o se asume que esta no tiene un error asociado.  Relaciones entre una variable continua y otras categóricas de dos o más factores; para ello se utilizó PhylAnova, un paquete de Phytools para R (Revell, 2012). Un ANOVA compara la media, dispersión o varianza en función de uno o más factores categóricos, tiene en cuenta sus mínimos cuadrados tratando de minimizar el error asociado a la variable dependiente.

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 Cálculo de señal filogenética, utilizando “phylosig” un paquete Phytools para R (Revell, 2012). La señal filogenética, es la medida de la tendencia de las especies relacionadas con otras, se calcularon dos medidas cuantitativas de este patrón: K de Blomberg y el estimador λ (Pagel, 1999; Blomberg et al., 2003). Los valores de K igual o casi 1 indican una señal filogenética alta (Blomberg et al., 2003); mientras que los valores de K cercanos a 0 indican escasa o ninguna señal filogenética, sugiriendo una evolución del carácter al azar o por convergencia; finalmente los valores de K mayores de 1 sugieren una similitud en especies estrechamente relacionadas, indicando la presencia de un rasgo conservado filogenéticamente (Blomberg et al., 2003). Mientras que, λ de Pagel es un parámetro con rango desde 0 hasta 1, los valores de Lambda igual a 0, indican ausencia de señal filogenética. Los valores igual 1 indican una fuerte señal filogenética (Pagel, 1999).

Modelos evolutivos Cuando se tiene un set de datos con numerosas especies y si conocemos como esos rasgos pudieron haber evolucionado, es posible calcular a priori un modelo de evolución y posteriormente realizar una prueba estadística para corroborar que nuestros datos se ajusten a ese set de modelos. En otras palabras, un modelo evolutivo es una hipótesis sobre el camino que pudo haber seguido un determinado carácter, la cual posteriormente, se acepta o no sobre la base de un criterio de selección probabilístico; el criterio de Akaike o AICC (Akaike, 2014) y su significancia. Los modelos de evolución utilizados fueron:  El modelo de movimiento Browniano (MB), asume que los caracteres cambian a en el tiempo sin la acción de una fuerza sobre ellos (Uhlenbeck & Ornstein, 1930). Se asocia a una evolución por azar.  El modelo evolutivo de Ornstein-Uhlembeck (OU), asume que los carácteres cambian hacia uno o más óptimos por la acción de una fuerza sobre ellos (Hansen, 1997; Butler & King, 2004). Se asocia a una selección estabilizadora.  El modelo de Early Burst (EB), asume que la tasa evolutiva de un rasgo cambia rápidamente en el tiempo y posteriormente disminuye paulatinamente con el tiempo.Se asocia a radiación adaptativa.

En este trabajo, se calcularon estos tres modelos evolutivos clásicos para caracteres continuos. Posteriormente, para calcular cual modelo se ajusta mejor a

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:31

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nuestros datos se utilizó la función fit Continuous, utilizando los paquetes ‘geiger’ (Harmon et al., 2008) y ‘ape’ (Paradis et al., 2004) implementados en R (R Team, 2015), los cuales finalmente proveen una descripción de la tasa evolutiva de cada modelo evolutivo y el valor de Akaike para cada procedimiento. A partir de entonces, elegimos el mejor ajuste del modelo siguiendo el criterio de información de Akaike (Burnham & Anderson, 2002; 2004; Angilletta, 2006). Adicionalmente, los errores estandarizados fueron añadidos para calcular y probar los modelos evolutivos para nuestras variables morfológicas (Ives et al., 2007).

CAPÍTULO II Materiales y Métodos:32

CAPÍTULO III- Comunicación química

Sección 1: RESPUESTA DE TRES ESPECIES DE LIOLAEMUS A DIFERENTES TIPOS DE RASTROS QUÍMICOS SOCIALES

INTRODUCCIÓN

En reptiles, la comunicación química es relevante en numerosos aspectos de su vida (Madison, 1977; Mason & Parker, 2010; Muller-Schwarze, 2012). La comunicación social conduce a diferentes tipos de reconocimiento, especialmente propios y de conespecíficos (Alberts, 1992a; Alberts, 1993). Los rastros de conespecíficos están asociados al reconocimiento de pareja (Martín & López, 2010) o a la evaluación de las habilidades de pelea de individuos del mismo sexo (López & Martín, 2002). Consecuentemente con el reconocimiento químico, los lagartos han desarrollado numerosas estructuras tegumentarias secretoras o glándulas secretoras de

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sustancias químicas, como ser poros precloacales, poros femorales, entre otras que participan y envían diferentes señales químicas (Martín & López, 2011; Mayerl et al., 2015). Algunos estudios han explorado la relación entre la comunicación química y la presencia de estas estructuras de secreción y sugieren que una disminución o ausencia total de las mismas, estaría asociado con un escaso reconocimiento químico (Hews & Benard, 2001; Hews et al., 2011; Baeckens et al., 2015). Consecuentemente, un aumento de las estructuras de secreción, estaría asociado a una mayor secreción y mayor capacidad de discriminación y reconocimiento químico (Baeckens et al., 2017b).

Fig. 6: Iguana overa (Salvator merianae) realizando una protrusión de la lengua. Foto: Reptiledatabase

El comportamiento asociado al reconocimiento químico es el número de lamidos (Font, 1996; Fig. 6). Las lenguas de los lagartos están modificadas para recoger diferentes moléculas volátiles (o alelomonas) cuando lengüetean al aire, o feromonas cuando lamen el sustrato, su lengua recoge las moléculas y las transporta al sistema vómero-nasal (Cooper & Alberts, 1991). Otro comportamiento utilizado para hacer inferencias sobre el reconocimiento químico es la latencia al primer lamido (Labra, 2008a; Baeckens et al., 2017a), el cual es el tiempo que transcurre hasta que el animal realiza el primer lamido (Aguilar etal. 2009). Este comportamiento representa una medida del interés exploratorio del animal, tiempo de latencias cortos implican que el animal ha comenzado a explorar el ambiente químico rápidamente. Este comportamiento se relaciona con la capacidad que tienen los animales de percibir alelomonas, recibidas en el órgano olfatorio. Aquellos animales que presenten un tiempo de latencia corto, tendrían una buena capacidad de recepción y reacción rápida a los compuestos químicos volátiles de bajo peso molecular (i.e. olerlos mejor). Alternativamente, también es posible que frente a una menor disponibilidad de

CAPITULO III Comunicación Química:34 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

moléculas en el ambiente, los individuos deban explorar más, por lo que podría indicar una menor disponibilidad de compuestos químicos. El género Liolaemus es muy diverso en aspectos tales como la dieta (Espinoza et al., 2004) y el modo reproductivo (Schulte II et al., 2000) y aparentemente también en lo que es comunicación química, puesto de las diferentes cantidad de poros precloacales que presenta el género. Existen numerosos trabajos que han sugerido la importancia de la comunicación química en este género (Labra, 2008a; Labra, 2008b; Aguilar et al., 2009; Troncoso-Palacios & Labra, 2012; Labra & Hoare, 2015). Se conoce que presentan auto-reconocimiento (Labra et al., 2002), asociado con el reconocimiento del territorio propio (Alberts, 1992a); reconocimiento de conespecíficos tanto sexual, como del mismo sexo (Vicente & Halloy, 2016), congenéricos (Labra, 2011), depredadores (Hoare & Labra, 2013) y presas (Mora & Labra, 2017; Ruiz-Monachesi & Valdecantos, 2017). El objetivo de esta sección es comparar la respuesta comportamental ante rastros propios y de conespecíficos en tres especies de Liolaemus con diferentes combinaciones de poros.

MATERIALES Y MÉTODOS

Especies estudiadas Liolaemus coeruleus (Cei & Ortiz-Zapata, 1983) Fig 7 Es una especie ovípara, distribuida al sur de Argentina y Chile. Se encuentra en un ambiente seco de estepa Patagónica (Cabrera, 1976), con apariciones esporádicas de pequeños bosques de Pehuén (Araucaria; Fig. 7 A). Los machos son coloridos (Fig. 7 B) y las hembras son menos llamativas (Fig. 7 E), ambos sexos carecen de poros precloacales (Fig. 7 D, G), por lo que la especie pertenece a la categoría A del presente trabajo. Los individuos de L. coeruleus fueron colectados en febrero del 2014 en Neuquén, departamento de Alumine, en la ruta 13 entre Kilka y Primeros Pinos (38°54’14.70” S; 70°43’59.50” OE; Fig 8).

CAPITULO III Comunicación Química:35 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 7: Liolaemus coeruleus: A-ambiente de Estepa Patagónica, colindante a los bosques de Araucaria; B- macho en vista dorsal; C- macho en vista ventral; D- detalle de la cloaca del macho sin poros precloacales; E- hembra en vista dorsal; F- hembra en vista ventral; G- detalle de la cloaca de la hembra sin poros. Foto A- Cristian Abdala.

CAPITULO III Comunicación Química:36 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 8: Mapa que indica que el punto donde fueron colectados los individuos de Liolaemus coeruleus. La estrella roja marca el punto exacto

Liolaemus quilmes (Etheridge, 1993) Fig 9 Es una especie de lagarto ovípara que se encuentra al norte de Argentina, con localidad tipo en el departamento de Cafayate, provincia de Salta.Ambos sexos se diferencian fácilmente debido al dicromatismo evidente (Fig. 9 B, E). Los machos presentan poros precloacales ( = 5,8; Fig. 9 E), mientras que las hembras carecen de poros precloacales (Fig. 9. G). La especie fue asignada dentro de la categoría B en esta tesis. Los individuos de L quilmes fueron colectados en primavera, durante noviembre- diciembre del 2016 a las veras del Río seco (Fig. 10), departamento de Cafayate, Salta (26º07'22.9'' S; 65º58'06.1''OE).

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Fig. 9: Liolaemus quilmes: A- ambiente de monte seco; B- Macho en vista dorsal; C- Macho en vista ventral; D- detalle de los poros precloacales de los machos; E- hembra en vista dorsal; F- hembra en vista ventral; G- detalle de la cloaca sin poros precloacales. Fotos del macho y hembra en ambas vistas Cristián Abdala.

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Fig. 10: Mapa del lugar de colecta de los individuos de Liolaemus quilmes. La estrella roja, señala el lugar exacto de la colecta.

Liolaemus albiceps (Lobo & Laurent, 1995) Fig. 11 Es una especie robusta que se encuentra en San Antonio de los Cobres, provincia de Salta. Carece de dicromatismo sexual (Valdecantos, com. pers.; Fig 11). Machos y hembras presentan poros precloacales ( =8,8 y =7,4, respectivamente; Fig. 11 D, G). Esta especie fue asignada a la categoría C en esta tesis. Los individuos de L, albiceps fueron colectados en marzo en la puna de San Antonio de los Cobres, Salta (24º 18' 23,0'' S; 66º 09' 08,9'' OE; Fig 12).

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Fig. 11: Liolaemus albiceps: A- ambiente de puna de altura; B- Macho en vista dorsal; C- Macho en vista ventral; D- detalle de los poros precloacales de los machos; E- hembra en vista dorsal; F- hembra en vista ventral; E- detalle de la cloaca de la hembra con poros precloacales. Fotos del macho y la hembra en ambas vistas, Cristián Abdala.

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Fig.12: Mapa del lugar de colecta de los individuos de Liolaemus albiceps. La estrella roja, señala el lugar exacto de la colecta.

Colecta

Se colectaron: 16 individuos adultos de Liolaemus coeruleus (nueve ♀, siete ♂; Apén. 1); 14 de L. quilmes (seis ♀, ocho ♂; Apén. 1) y 19 de L. albiceps (diez ♀, nueve ♂; Apén. 1). Detalles de la colecta y mantenimiento en laboratorio de los animales en materiales y métodos generales de la tesis (Pág. 26).

Diseño experimental

Se establecieron 3 tipos de rastros químicos: (1) utilizado previamente por el individuo focal (rastro propio), (2) utilizado previamente por un conespecífico del mismo sexo que el focal (rastro conespecífico) y (3) un control sin rastros químicos, i.e. un recinto con arena, no utilizado por ningún lagarto. Antes de cada ensayo, se removió al lagarto residente, que es el lagarto que se encuentra en el recinto experimental y actúa

CAPITULO III Comunicación Química:41 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

como donador de rastros químicos. También se removió al lagarto focal (el que realizó el experimento) de su recinto y fue puesto en una bolsa de tela durante 10 min, para minimizar el estrés asociado por manipulación (Labra, 2011). Una vez transcurrido este tiempo, se abrió la bolsa sobre el substrato del recinto experimental y se esperó que el lagarto salga solo. Una vez que este estuvo sobre el sustrato, se quitó la bolsa de tela y con un cronómetro digital (Seiko SVAJ003J) se registró el tiempo hasta que el lagarto realizó el primer lamido. A partir de este, se comenzó a filmar el comportamiento del lagarto durante 8 min (Antonieta Labra, comunic. Pers), utilizando una videocámara digital (Sony DCR-SR67) instalada a 50 cm sobre el recinto y conectada a un monitor. Los videos digitales fueron posteriormente analizados utilizando el programa VLC Media Player 2.2.1. Cada lagarto fue puesto a prueba en un solo tratamiento por día y no fue utilizadodurante tres días entre tratamientos. Se consideró un máximo de latencia al primer lamido de 7 min; en caso de no reaccionar una vez transcurridos los 7 min, los experimentos fueron cancelados y repetidos otro día.

Variables analizadas Se registró el tiempo de latencia al primer lamido y en base a otros estudios (Halloy & Castillo, 2002; Labra, 2006; Troncoso-Palacios & Labra, 2012; Vicente & Halloy, 2016) se tomaron las siguientes respuestas comportamentales: (i) Número de lamidos: índice de exploración química, considera el número de veces que el lagarto focal, protruye y retrae su lengua, haciendo contacto con el substrato, paredes o al aire. (ii) Tiempo de movimiento en segundos (s): índice del comportamiento exploratorio que incluye el tiempo total en el cual el lagarto se mueve o cambia de posición. Esta variable excluye los movimientos asociados a los comportamientos descriptos debajo. (iii) Marcaje: en el cual el lagarto frota su cloaca, lo cual puede favorecer a adherir diferentes rastros químicos a una determinada superficie. (iv) Cabeceos: consiste de movimientos estereotipados ascendentes y descendentes de la cabeza, usualmente exhibidos en interacciones sociales o cuando los individuos reconocen un riesgo.

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(v) Movimientos de miembros: movimientos en ondas o circulares de los miembros anteriores, su función no está completamente esclarecida, pero se cree que sirven como un soporte de las señales visuales de cabeceos. (vi) Movimientos laterales de cola: movimientos rápidos laterales enteros o de la porción distal de la cola, es una exhibición frecuente cuando los animales perciben riesgos de ataques potenciales y eventualmente desprenden el apéndice entero en caso de ataque directo.

Análisis estadísticos

Detalles ver análisis estadísticos convencionales (Pág. 28). Los niveles de tratamientos de esta sección fueron: conespecífico, control, propio. Se analizaron las variables: tiempo de latencia, frecuencia de lamidos, tiempo de movimiento, de forma independiente, mientras que marcaje, cabeceos, movimiento de miembros y movimientos de cola, fueron agrupadas en una nueva variable llamada despliegues. Esto se realizó debido a la baja frecuencia de estos comportamientos.

RESULTADOS

Análisis inter-específico

TIEMPO DE LATENCIA AL PRIMER LAMIDO

Liolaemus coeruleus fue la especie más rápida en cuanto al tiempo de latencia, ya que este fue el más corto, mientras que L. quilmes fue la especie más lenta en el tiempo de latencia (Apén. 2, Fig. 13). Al analizar el tiempo de latencia al primer lamido, se generaron 11 modelos (Apén. 3). De acuerdo al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Latencia ~ especie + rastros + 1|individuo (Tabla 2).La latencia difirió entre especies, pero no en rastros. La prueba de Tukey mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps, mientras que L. quilmes y L. albiceps no (Tabla 2). Al analizar solo los machos (Fig. 13) se generaron 4 modelos (Apén. 4). En base al criterio de Akaike se seleccionó un solomodelo más verosímil, el cual a su vez fue significativo: LatenciaM ~ especie + 1|individuo (Tabla 2). El factor especie fue significativo. La prueba de Tukey mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps, mientras que L. quilmes y L. albiceps no (Tabla 2).

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Al analizar solamente las hembras (Fig. 13) se generaron 4 modelos (Apén. 5). Basado en el criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo más verosímil, el cual a su vez fue significativo: LatenciaH ~ especie+ rastros+ 1|individuo (Tabla 2).El factor especie difirió significativamente. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps, mientras que L. quilmes y L. albiceps no. La prueba de Tukey para los rastros mostró que el tiempo de latencia en control, difirió del conespecífico (Test de Tukey, P< 0,05), pero no del propio (Test de Tukey, P> 0,05). Mientras que estos últimos no difirieron entre sí (Test de Tukey, P> 0,05).

Tabla 2: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H). Considerando como variable dependiente tiempo de latencia (latencia). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); rastros (conespecífico, control, propio) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (Lc= L. coeruleus; L.q= L. quilmes; L.a= L. albiceps), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm L.c L.q L.a Latencia ~ especie + rastros + -851,1 Especie 29,87 <0,01 <0,001 A B B (1|individuo) Rastros 4,31 0,09

LatenciaM ~ especie+ -442,8 Especie 15,36 <0,01 <0,001 A B B (1|individuo)

LatenciaH~ especie + -402,87 Especie 19,85 <0,01 <0,001 A B B rastros Rastros 4,88 0,04

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Fig. 13: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar de la latencia al primer lamido comparando la respuesta en los distintos rastros (conespecífico, control y propio). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus (ambos sexos sin poros precloacales); B- L. quilmes (machos con poros, hembras sin poros) y C- L. albiceps (machos y hembras con poros precloacales).

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LAMIDOS Liolaemus coeruleus fue la especie que realizó más lamidos, mientras L. albiceps realizó menos (Apén. 2, Fig. 14). Al analizar el número de lamidos (Fig. 14) se generaron 11 modelos (Apén. 3). De acuerdo al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Lamidos ~ especie*rastros + 1|individuo (Tabla 3). El número de lamidos, varió significativamente entre las especies, rastros y la interacción especies*rastros (Fig. 14). La prueba de Tukey para especies mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps. Mientras que L. quilmes, no difirió de L. albiceps. La prueba de Tukey para rastros mostró que el número de lamidos en propios difirió de conespecíficos y del control (Test de Tukey, P< 0,05 en ambos), mientras que estos últimos no (Test de Tukey, P> 0,05). La prueba de Tukey para especie*rastros, mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps en los tres rastros (Test de Tukey, P> 0,05 todos). Mientras que L. quilmes no difirió en ninguno de los tres tratamientos de L. albiceps (Test de Tukey, P> 0,05). Formando L. quilmes y L. albiceps grupos homogéneos en todo (Test de Tukey, P> 0,05). Al analizar solo los machos (Fig. 14), se generaron 4 modelos (Apén. 4). De acuerdo al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: LamidosM ~ especie*rastros+ 1|individuo (Tabla 3). El factor especie, rastros y su interacción especie*rastros tuvieron diferencias significativas. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps, pero estos último no difirieron entre sí (Tabla 3). La prueba de Tukey para el factor rastros mostró que el número de lamidos en conespecíficos no difirió del control (Test de Tukey, P> 0,05) pero sí del propio (Test de Tukey, P< 0,05). Mientras que este último no difirió del control (Test de Tukey, P> 0,05). La prueba de Tukey para especies*rastros, mostró que los lamidos de L. coeruleus en conespecífico no difirió de L. quilmes (Test de Tukey, P> 0,05), pero sí de L. albiceps (Test de Tukey, P< 0,05). Estos dos últimos no difirieron entre sí (Test de Tukey, P> 0,05). Los lamidos en control de L. coeruleus difirieron de L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P< 0,05; en ambos) pero estos no difirieron entre sí (Test de Tukey, P> 0,05). Los lamidos en propios de L. coeruleus no difirieron de los realizados por L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P> 0,05). Estos últimos tampoco difirieron entre sí (Test de Tukey, P> 0,05). Al analizar solo las hembras, (Fig. 14), se generaron 4 modelos (Apén. 5).En base al criterio de Akaike se seleccionaron 2 modelos verosímiles (Tabla 3), siendo uno

CAPITULO III Comunicación Química:46 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

significativo: LamidosH ~ especie + rastros + 1|individuo. El factor especie y rastros difirieron significativamente. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps. Mientras que las últimas no difirieron entre sí. La prueba de Tukey para los rastros, mostró que el número de lamidos en propios, difirió de conespecífico y del control (Test de Tukey, P< 0,05; en ambos), mientras que conespecífico no difirió del control (Test de Tukey, P> 0,05).

Tabla 3: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H).Considerando como variable dependiente el número de lamido (lamidos). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); rastros (conespecífico, control, propio) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (Lc= L. coeruleus; L.q= L. quilmes; L.a= L. albiceps), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm L.c L.q L.a Lamidos ~ especie*rastros + -510,3 Especie 95,79 <0,01 <0,01 A B B (1|individuo) Rastros 39,24 <0,01 especies*rastros 6,1 <0,01

LamidosM~especie*rastros+ -258,42 Especie 38,59 <0,01 <0,01 A B B (1|individuo) Rastros 19,28 <0,01 especies*rastros 3,99 <0,01

LamidosH~ especie*rastros + -248,47 Especie 65,97 <0,01 0,07 (1|individuo) Rastros 20,73 <0,01 especies*rastros 2,16 0,27 LamidosH ~ especie + rastros -252,7 Especie 75,12 <0,01 <0,01 A B B + (1|individuo) Rastros 20,93 <0,01

CAPITULO III Comunicación Química:47 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 14: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del número de lamidos realizados en 8 minutos comparando la respuesta en los distintos rastros (conespecífico, control y propio). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmes y C- L. albiceps.

CAPITULO III Comunicación Química:48 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

MOVIMIENTOS En promedio Liolaemus coeruleus fue la especie que más se movió, mientras L. albiceps la que menos (Apén. 2). Al analizar el tiempo de movimiento (Fig. 15) se generaron 11 modelos (Apén. 3). De acuerdo al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Movimiento ~ especie*rastros*sexo + 1|individuo (Tabla 4). La prueba de Tukey para la interacción especie*rastros*sexo mostró que los machos de L.coeruleus no difirieron en conespecífico, control y propio de los machos de L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P> 0,05; para todos). Los machos de L. quilmes y L. albiceps no difirieron en los tres rastros (Test de Tukey, P> 0,05). Las hembras de L. coeruleus, difirieron en conespecífico de las hembras de L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P< 0,05). Mientras estas dos últimas no difirieron entre sí (Test de Tukey, P< 0,05). En control, las hembras de L. coeruleus no difirieron de L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P>0,05), mientras estas últimas no difirieron entre sí (Test de Tukey, P> 0,05). En rastros propios las hembras de L. coeruleus no difirieron de L. quilmes y L. albiceps (Test de Tukey, P> 0,05).Por último, estas últimas no difirieron entre sí.

Tabla 4: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H). Considerando como variable dependiente el tiempo de movimiento. En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); rastros (conespecífico, control, propio); sexo (M, H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm Movimiento ~ especie * -652,13 Especie 20,46 <0,01 <0,01 rastros * sexo + (1|individuo) Rastros 6,43 0,04 Sexo 0,8 0,17 especie*rastros 11,1 <0,01 especie*sexo 4,74 <0,01 rastros*sexo 2,07 0,38 especie*rastros*sexo 4,8 0,04

CAPITULO III Comunicación Química:49 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 15: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del tiempo de movimiento realizado en 8 minutos comparando la respuesta en los distintos rastros (conespecífico, control y propio). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmes y C- L. albiceps.

CAPITULO III Comunicación Química:50 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

DESPLIEGUES

En promedio Liolaemus quilmes fue la especie que más despliegues realizó, mientras L. coeruleus menos (Apén. 2; Fig. 16). Al analizar los despliegues realizados en las especies, se generaron 11 modelos (Apén. 3). En base al criterio de Akaike se seleccionaron 2 modelos verosímiles (Tabla 5), siendo uno significativo: Despliegues ~ rastros+ 1|individuo. Los despliegues tuvieron diferencias significativas entre los rastros. La prueba de Tukey mostró que los despliegues en conespecíficos no difirieron del propio, pero sí del control. El control no difirió del propio (Tabla 5). Al analizar solo los machos (Fig. 16), se generaron 4 modelos (Apén. 4). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un modelo verosímil, siendo además significativo: DesplieguesM ~ rastros + 1|individuo. Los rastros no mostraron diferencias significativas (Tabla 5). Al analizar solamente las hembras (Fig. 16), se generaron 4 modelos (Apén. 5). En base al criterio de Akaike, se seleccionó tres modelo verosímiles, de los cuales ninguno fue significativo (Apén. 5; Tabla 5).

Tabla 5: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H).Considerando como variable dependiente el número de despliegues (Despliegues). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); rastros (conespecífico, control, propio) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm CS CN P Despliegues ~ rastros + (1|individuo) -222,69 Rastros 9,38 0,02 <0,01 A B AB Despliegues ~ especie + rastros + -220,92 Especies 1,67 <0,01 0,07 (1|individuo) Rastros 8,91 0,02 DesplieguesM ~ rastros + (1|individuo) -119,83 Rastros 8,77 0,11 <0,01

DesplieguesH~ especie + (1|individuo) -99,91 Especie 2,75 0,07 0,5 DesplieguesH ~ especie*rastros+ -94,38 Especie 4,14 0,04 0,07 (1|individuo) Rastros 0,73 0,31 especies*rastros 0,17 0,09 DesplieguesH ~ especie +rastros + -98,56 Especie 2,2 0,06 0,1 (1|individuo) Rastros 1,6 0,38

CAPITULO III Comunicación Química:51 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 16: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del número de despliegues realizado en 8 minutos comparando la respuesta en los distintos rastros (conespecífico, control y propio). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmes y C- L. albiceps.

CAPITULO III Comunicación Química:52 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Análisis intra-específico

Liolaemus coeruleus

TIEMPO DE LATENCIA AL PRIMER LAMIDO

Al analizar la latencia al primer lamido, se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike, se seleccionó 2 modelos verosímiles; sin embargo, ninguno fue significativo (Tabla 6).

Tabla 6: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el tiempo de latencia (latencia). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm Latencia ~ sexo + (1|individuo) -232,66 Sexo 0,002 0,98 0,5 Latencia~ rastros+ (1|individuo) -231,76 Rastros 0,021 0,63 0,18

LAMIDOS Al analizar el número de lamidos (Fig. 17), se generaron 4 modelos (Apén 6).En base al criterio de Akaike, se seleccionó 2 modelos verosímiles (Tabla 7), siendo un modelo significativo: Lamidos~ rastros+ 1|individuo. El número de lamidos difirió entre los diferentes rastros. La prueba de Tukey (Tabla 7), mostró que el número de lamidos en rastros propios difirió del conespecífico, pero no del control. El conespecífico no difirió del control (Tabla 7). Al analizar cada sexo por separado, en los machos, el número de lamidos no difirió entre los diferentes rastros (F = 0,78; P = 0,47), mientras que en hembras sí (F = 4,71; P = 0,027). La prueba de Tukey mostró que en hembras, el número de lamidos realizados en rastros propios, difirió del conespecífico (Test de Tukey, P< 0,05), pero no del control (Test de Tukey, P> 0,05). En el control en hembras, no difirió del conespecífico (Test de Tukey, P> 0,05).

CAPITULO III Comunicación Química:53 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tabla 7: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el número de lamidos (Lamidos). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm CS CN P Lamidos~ rastros+ (1|individuo) -226,45 Rastros 4,05 0,03 0,016 B AB A Lamidos ~ rastros+sexo +(1|individuo) -225,91 Rastros 4,03 0,02 0,23

Sexo 1,11 0,23

Fig. 17: La altura de la barra representa la media y la línea vertical representa ± el error estándar del número de lamidos realizados en 8 minutos por los individuos de Liolaemus coeruleus en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La figura central muestra la respuesta en cada sexo, mientras que la Fig. interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

MOVIMIENTOS

Al analizar el tiempo de movimiento (Fig. 18), se generaron 4 modelos (Apén. 6). De acuerdo al criterio de Akaike, se seleccionó dos modelos verosímiles (Tabla 8), siendo uno

CAPITULO III Comunicación Química:54 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

significativo: Movimiento~ rastros+ 1|individuo. El tiempo de movimiento en los rastros tuvo diferencias significativas. La prueba de Tukey mostró que el tiempo de movimiento en conespecífico no difirió del control, pero sí del propio. Mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Tabla 8). Al analizar cada sexo por separado, los machos no mostraron diferencias significativas en el tiempo de movimiento entre los diferentes rastros (F = 1,52; P = 0,23). Las hembras sí mostraron diferencias entre tratamientos (F = 7,87; P = 0,013). La prueba de Tukey mostró que el tiempo de movimiento de hembras en conespecífico no difirió del control (Test de Tukey, P>0,05) pero sí del propio (Test de Tukey, P< 0,05). Mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Test de Tukey, P>0,05).

Tabla 8: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el tiempo de movimiento (Movimiento). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm CS CN P Movimiento~ rastros+ (1|individuo) -231,35 Rastros 4,84 0,013 0,008 A AB B Movimiento ~ rastros+sexo +(1|individuo) -230,7 Sexo 4,8 0,011 0,25

Rastros 1,4 0,2

CAPITULO III Comunicación Química:55 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 18: La altura de la barra representa la media y la línea vertical representa ± el error estándar del movimiento realizado en 8 minutos por los individuos deLiolaemus coeruleus en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La figura central muestra el movimiento en cada sexo, mientras que la Figura interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

DESPLIEGUES

Al analizar el número de despliegues realizados se generaron 4 modelos (Apén. 6). De acuerdo al criterio de Akaike, se seleccionó tres modelosverosímiles (Tabla 9), siendo uno significativo: Despliegues~ rastros+ 1|individuo. Los despliegues no difirieron significativamente entre los diferentes rastros (Tabla 9). Al analizar cada sexo por separado, los despliegues en ambos, machos (F = 1,22; P = 0,22) y hembras (F = 1,07; P = 0,43) no difirieron significativamente entre los rastros.

CAPITULO III Comunicación Química:56 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tabla 9: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el número de despliegues (Despliegues). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v pm Despliegues ~ sexo + (1|individuo) -230,38 Sexo 1,09 0,08 0,1 Despliegues~ rastros+ (1|individuo) -222,69 Rastros 1,12 0,1 <0,001 Despliegues ~ rastros+sexo +(1|individuo) -222,45 Rastros 1 0,12 0,5 Sexo 0,48 0,09

Liolaemus quilmes

TIEMPO DE LATENCIA AL PRIMER LAMIDO Al analizar la latencia al primer lamido, se generaron 4 modelos (Apén. 6).En base al criterio de Akaike se seleccionaron tres modelos verosímiles, sin embargo ninguno fue significativo (Tabla 10). Al analizar en cada sexo por separado, en machos (F = 1,44; P = 0,32) y hembras (F = 0,27; P = 0,76) los diferentes rastros no fueron significativos.

Tabla 10: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el tiempo de latencia (Latencia). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v pm Latencia ~ sexo + (1|individuo) -248,74 Sexo 2,36 0,12 0,13 Latencia~ rastros+ (1|individuo) -248,1 rastros 1,84 0,2 0,25 Latencia ~ rastros+sexo +(1|individuo) -247,2 rastros 1,68 0,19 0,18 Sexo 2,04 0,13

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LAMIDOS Al analizar el número de lamidos (Fig. 19), se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un modelo verosímil, siendo además significativo (Tabla 11): Lamidos~ rastros+ 1|individuo. El número de lamidos difirió entre los diferentes rastros. La prueba de Tukey, mostró que el número de lamidos en conespecíficos difirió del control y del propio. El propio también difirió del control (Tabla 11). Al analizar cada sexo por separado, en machos (F = 20,63; P< 0,01) y hembras (F = 7,24; P = 0,002) el número de lamidos difirió entre los diferentes rastros. La prueba de Tukey (Tabla 12) para machos, mostró que el número de lamidos en conespecífico difirió del control y del propio (Test de Tukey, P< 0,05; ambos).El control no difirió del propio (Test de Tukey, P> 0,05). La prueba de Tukey para las hembras, mostró que el número de lamidos en propio, difirió del conespecífico y del control (Test de Tukey, P< 0,05; ambos). El número de lamidos en conespecífico no difirió del control (Test de Tukey, P> 0,05; ambos).

Tabla 11: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el número de lamidos (Lamidos). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v pm CS CN P Lamidos~ rastros+ (1|individuo) -120,7 Rastros 22,67 <0,01 <0,01 A B C

CAPITULO III Comunicación Química:58 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 19: La altura de la barra representa la media y la línea vertical representa ± el error estándar del número de lamidos realizados en 8 minutos por los individuos de Liolaemus quilmes en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La Figura central muestra la respuesta en cada sexo, mientras que la Fig. interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

MOVIMIENTO Al analizar el tiempo de movimiento (Fig. 20), se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, siendo además significativo: Movimiento~ rastros*sexo + 1|individuo (Tabla 12). El tiempo de movimiento en los rastros tuvo diferencias significativas, mientras que el sexo y la interacción rastros*sexo no. La prueba de Tukey para los rastros mostró que el tiempo de movimiento en conespecífico no difirió del control ni del propio. El tiempo de movimiento del control y del propio difirieron entre sí (Tabla 12). Al analizar cada sexo por separado, el tiempo de movimiento de los machos difirió entre los diferentes rastros (F = 11,03; P<0,001) no así en las hembras (F = 3,72; P=0,12). La prueba de Tukey para los machos mostró que el tiempo de movimiento en propio difirió de conespecífico y del control (Test de Tukey, P< 0,05; ambos). Mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Test de Tukey, P< 0,05).

CAPITULO III Comunicación Química:59 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tabla 12: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el tiempo de movimiento (Movimiento). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm CS CN P Movimientos ~ rastros*sexo+(1|individuo) -170,29 Rastros 5,63 0,001 <0,001 A A AB Sexo 4,71 0,1

rastros*sexo 1,5 0,2

Fig. 20: La altura de la barra representa la media y la línea vertical representa ± el error estándar del movimiento realizado en 8 minutos por los individuos de Liolaemus quilmes en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La figura central muestra el movimiento en cada sexo, mientras que la Fig. interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

DESPLIEGUES Al analizar el número de despliegues realizados, se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, siendo además significativo: Despliegues ~ rastros+ 1|individuo (Tabla 13). Los despliegues no difirieron en los rastros (Tabla 13).

CAPITULO III Comunicación Química:60 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Al analizar cada sexo por separado, los despliegues en ambos, machos (F = 3,62; P = 0,6) y hembras (F = 0,26; P = 0,7) no difirieron significativamente entre los rastros.

Tabla 12: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el número de despliegues (Despliegues). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm Despliegues~ rastros+ (1|individuo) -73,415 0,42 Rastros 5,22 0,25

Liolaemus albiceps

TIEMPO DE LATENCIA AL PRIMER LAMIDO Al analizar la latencia al primer lamido, se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike se seleccionaron tres modelos verosímiles, sin embargo ninguno fue significativo (Tabla 13). Al analizar en cada sexo por separado, tanto en machos (F = 0,71; P = 0,62), como en hembras (F = 0,19; P = 0,2) no fueron significativos.

Tabla 13: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus albiceps. Considerando como variable dependiente el tiempo de latencia (Latencia). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm Latencia~ rastros+ (1|individuo) -365,2 Rastros 1,98 0,27 0,1 Latencia ~ sexo + (1|individuo) -364,2 Sexo 1,32 0,18 0,14 Latencia ~ rastros+sexo +(1|individuo) -363,6 Rastros 1,93 0,27 0,27 Sexo 1,26 0,2

LAMIDOS Al analizar el número de lamidos (Fig. 21), se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike se seleccionaron dos modelos verosímiles, donde solo uno fue significativo: Lamidos~ rastros+ 1|individuo (Tabla 14). El número de lamidos difirió entre los

CAPITULO III Comunicación Química:61 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

diferentes rastros. La prueba de Tukey, mostró que el número de lamidos en propios difirió del control y del conespecífico. Mientras que este último no difirió del control (Tabla 14). Al analizar cada sexo por separado, en machos (F = 26,36; P< 0,01) y hembras (F = 18,83; P< 0,01) el número de lamidos difirió entre los diferentes rastros. La prueba de Tukeypara machos mostró que el número de lamidos en propio, difirió del control y del conespecífico (Prueba de Tukey, P<0,05; ambos). Mientras que el control no difirió del conespecífico (Prueba de Tukey, P>0,05). La prueba de Tukey para las hembras mostró que el número de lamidos en propios difirió del control y del conespecífico (Prueba de Tukey, P<0,05; ambos). Mientras que estos últimos, no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P>0,05).

Tabla 14: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus albiceps. Considerando como variable dependiente el número de lamidos (Lamidos). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm CS CN P Lamidos~ rastros+ (1|individuo) -149,68 Rastros 43,9 <0,001 <0,001 A A B Lamidos ~ rastros+ sexo +(1|individuo) -149 Rastros 43,8 <0,001 0,24

Sexo 1,43 0,22

CAPITULO III Comunicación Química:62 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 21: La altura de la barra representa la media y la línea vertical representa ± el error estándar del número de lamidos realizados en 8 minutos por los individuos de Liolaemus albiceps en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La figura central muestra la respuesta en cada sexo, mientras que la Fig. interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

MOVIMIENTO Al analizar el tiempo de movimiento (Fig. 22), se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo significativo verosímil, siendo además significativo: Movimiento~ rastros +1|individuo (Tabla 15). El tiempo de movimiento en los rastros tuvo diferencias significativas. La prueba de Tukey mostró que el tiempo de movimiento en conespecífico difirió del controly del propio (Tabla 15; ambos). Mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí. Al analizar cada sexo por separado, el tiempo de movimiento de los machos (F = 14,84; P<0,01) y las hembras (F = 7,06; P=0,013) difirieron entre los diferentes rastros. La prueba de Tukey para los machos mostró que el tiempo de movimiento en conespecífico difirió del control y del propio (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos). Mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). La prueba de Tukey para las hembras mostró que el tiempo de movimiento en conespecífico difirió del control (Prueba de Tukey, P< 0,05), pero no del propio (Prueba de Tukey, P> 0,05). Mientras que estos dos últimos tampoco difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05).

Tabla 15: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus albiceps. Considerando como variable dependiente el número de lamidos (Lamidos). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (CS = conespecífico; CN = control; P = propio), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm CS CN P Movimientos~ rastros+ (1|individuo -240,98 Rastros 26,24 <0,01 <0,01 A B B

CAPITULO III Comunicación Química:63 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 22: La altura de la barra representa la media ± el error estándar del movimiento realizado en 8 minutos por los individuos de Liolaemus albiceps en los diferentes rastros (conespecífico, control y propio). La figura central muestra el movimiento en cada sexo, mientras que la figura interna muestra la respuesta considerando ambos sexos juntos.

DESPLIEGUES Finalmente, al analizar el número de despliegues realizados se generaron 4 modelos (Apén. 6). En base al criterio de selección de Akaike, se seleccionaron tres modelos verosímiles, sin embargo, ningún modelo fue significativo (Tabla 16).

Tabla 16: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el número de despliegues (Despliegues). En función de las variables respuestas: rastros (conespecífico, control, propio), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo.

Modelo LogLik Variables Fv p v pm Despliegues ~ rastros*sexo+(1|individuo) -71,69 Rastros 12,85 0,02 0,09 Sexo 2,77 0,36

rastros*sexo 2,18 0,24

Despliegues ~ rastros+ sexo +(1|individuo) -74,04 Rastros 13,17 0,03 0,07 Sexo 3,12 0,4

Despliegues ~ sexo + (1|individuo) -76,24 Sexo 2,08 0,15 0,9

CAPITULO III Comunicación Química:64 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

DISCUSIÓN

Nuestros resultados, indican que existe un correlato entre la comunicación química y la morfología (presencia/ausencia de poros) asociada de las especies.Las especies con más poros presentan mayor reconocimiento químico (propio y conespecífico), tiempo de latencia alto y bajo número de lamidos. Tal vez estas especies presenten receptores químicos más desarrollados o señales químicas claras, y al detectarlas mejor necesiten menos número de lamidos para identificar rastros. Contrariamente, Liolaemus coeruleus, presentó menos reconocimiento de los rastros químicos (solo el propio), tiempo de latencia corto y alto número de lamidos. Tal vez tenga receptores químicos poco desarrollados o escasas señales químicas, siendo compensado por el mayor interés exploratorio. Liolaemus quilmes y L. albiceps presentaron dos tipos de reconocimiento, conespecíficos y auto-reconocimiento. El reconocimiento de conespecíficos está presente en otras familias de lagartos (e.g. Cordylus cordylus; Cooper et al., 1996) y otras especies de Liolaemus (e.g. L. pacha; Vicente & Halloy, 2016). El reconocimiento de los conespecíficos permite obtener diferentes características del emisor, como ser la edad (Martín & López, 2006) sexo (Cooper et al., 1996), tamaño corporal o habilidades de pelea (López & Martín, 2001). En adición, en otras especies de lagartos, el reconocimiento de los rastros de conespecíficos sugiere interacciones territoriales (Mason & Parker, 2010), como ocurre en Sceloporus undulatus (Campos et al., 2017). En otros géneros de lagartos, las secreciones de los poros están asociadas a funciones de territorialidad (Alberts, 1991). Es posible, que L. quilmes y L. albiceps presenten comportamientos territoriales. Las especies con más poros realizaron menor número de lamidos y se movieron menos. El interés exploratorio, parece ir disminuyendo en aquellas especies con más poros. Estos resultados, son contrarios a lo esperado, puesto que se sugirió que el número de poros, sería un indicador de mayor exploración química (Thompson, 2002; Martins et al., 2004). Sin embargo, en Iguania, la mayor cantidad de estructuras de secreción estaría asociada a una menor cantidad de lamidos (Baeckens et al., 2017c; García- Roa et al. 2017). Las especies que tienen más poros, tal vez reconozcan con menor esfuerzo diferentes señales químicas. Liolaemus coeruleus evidenció solo auto-reconocimiento químico, principalmente en las hembras. El menor número de lamidos y el menor tiempo de movimiento en rastros propios indicaron auto-reconocimiento (Labra et al., 2002). Este es el reconocimiento más simple y básico (Alberts, 1992a) asociado al reconocimiento del espacio propio. La ausencia de poros

CAPITULO III Comunicación Química:65 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

precloacales, no implica que no existan otras fuentes de feromonas como ser en las heces y diferentes sustancias producidas en la cloaca de los lagartos (Trauth et al., 1987; Labra et al., 2002). Además en Liolaemus se conocen glándulas proctodeales (Valdecantos et al., 2015) cuya secreción podrían actuar como feromonas de auto-reconocimiento, entre otras. Liolaemus coeruleus no evidenció reconocimiento de conespecíficos de manera similar a lo observado en otros grupos de reptiles (e.g. Sphenodon punctatus; Wu & Waas, 2017). La ausencia de poros, quizás esté asociada a una disminución en el reconocimiento de conespecíficos, puesto que las secreciones de los poros llevan información social y sexual (Valdecantos & Labra, 2017). En Geckos, la ausencia de poros precloacales ha sido asociada a una reducción en la territorialidad (Kratochvíl & Frynta, 2002). En general L.coeruleus se mostró más interesado que L. quilmes y L. albiceps para recoger información química iniciando antes la exploración y a través del mayor número lamidos. Estudios realizados (Baeckens et al., 2017a) en Podarcis muralis mostraron que las hembras responden más, cuando se duplica la cantidad de secreciones químicas a las que fueron expuestas. El menor tiempo de latencia de L. coeruleus podría indicar que utilice más la olfacción recibiendo y captando feromonas volátiles. Sin embargo, puesto que en ausencia de rastros químicos L. coeruleus presentó el mismo patrón, nos indicaría que esta especie utilizaría la exploración química rápidamente. Tal vez el captar una señal química con feromonas sea más difícil para L. coeruleus y como consecuencia presenta latencia menor y mayor número de lamidos y tiempo de movimiento en comparación con L. quilmes y L. albiceps. Este es el primer estudio de reconocimiento químico en una especie de Liolaemus sin poros precloacales. Algunas consideraciones a tener en cuenta: habría que incorporar más especies con diferentes grupos de poros, principalmente especies sin poros precloacales. Como las especies del grupo de Liolaemus lineomaculatus, perteneciente al clado de Eulaemus (como L. quilmes y L. albiceps), a fin de corroborar si presentan un patrón similar al de L. coeruleus. Otro punto a tener en cuenta, son las diferentes etapas del ciclo reproductivo, el cual influye aumentando o disminuyendo el interés químico en Liolaemus (Labra et al., 2001; Vicente & Halloy 2016). Nuestro sistema de estudio se restringió a solo la presencia o ausencia de los poros precloacales en época no reproductiva, evitando así que el interés sexual modifique la capacidad exploratoria intrínseca de las especies. Se necesitarían completar nuestros estudios, realizando ensayos durante la época reproductiva y realizar comparaciones con los datos obtenidos.

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Sección 2: MORFOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ASOCIADO AL RECONOCIMIENTO QUÍMICO EN 13 ESPECIES DE LIOLAEMUS

INTRODUCCIÓN

La interacción entre el genotipo y el ambiente generan un determinado fenotipo, siendo la anatomía una de las formas de expresión del mismo. Durante la comunicación, la selección natural actúa sobre la señal, la morfología (de receptores y emisores) y el comportamiento asociado a ello (Darwin, 1859; Ender, 1992). El paradigma propuesto por Arnold (1983), establece la relación entre el desarrollo de los órganos implicados, su función y su performance (Arnold, 1983; Aguirre et al., 2002; Tulli et al., 2009, 2016; Vanhooydonck et al., 2010; Millot et al., 2011; Wannaprasert, 2016; Baeckens et al., 2017b; Dickson et al., 2017). El estudio del desarrollo de los órganos sensoriales, como por ejemplo en serpientes (Liu et al., 2016) y lagartos (Hall, 2008), permite conocer la importancia de una modalidad sensorial (Pihstrom et al., 2005; Liu et al., 2016). En Squamata los órganos comprometidos en la recepción química se alojan en el hocico y son dos (Fig. 23) el órgano de olfacción, donde se aloja el epitelio olfatorio (EO), y el órgano receptor de feromonas u órgano vómero-nasal (OVN). El primero se encarga de recibir moléculas volátiles y odoríferas o alelomonas, mientras que el segundo, recibe moléculas pesadas no volátiles o feromonas (Alberts, 1992b; Mason & Parker, 2010; Martín & López, 2011). El OVN, es un órgano par, imbuido en el interior de la cavidad nasal, que se conecta al exterior a través de las coanas palatinas (Fig. 23). El OVN se encuentra bien desarrollado y aislado de la cavidad nasal (Schwenk, 1995). Cada órgano, se encuentra en posición ventro- medial a la cavidad nasal, dorsalmente, se encuentra el epitelio sensitivo, con células receptoras que envían la información recibida al nervio olfatorio accesorio hacia el bulbo olfatorio secundario (Schwenk, 1995)

CAPITULO III Comunicación Química:67 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 23: Esquema representando los órganos receptores de compuestos químicos alojados en el hocico de los reptiles y la relación entre el órgano vómero-nasal, la cavidad nasal y el circuito neuronal con el bulbo olfatorio principal y secundario. Modificado de Labra (2008a).

Los órganos emisores de sustancias químicas en reptiles son principalmente glándulas de secreción epidérmicas (Mayerl et al., 2015) tales como: glándulas foliculares (Maderson & Chiu, 1970; Baig & Böhme, 1991); de generación (en Cordylidae y Gekkonidae,ver Maderson & Chiu, 1970; Van Wyk & Mouton, 1992); glándulas femorales (Weldon et al., 1990), de secreciones holócrinas (Alberts, 1990, 1991, 1992b, 1993) y poros precloacales (Chauhan, 1986; Antoniazzi et al., 1993; 1994; Jared et al., 1999). Estos últimos, son poros que se abren en el borde anterior de la cloaca en algunos reptiles (ciertos Geckos y Liolaemidos), siendo una fuente activa de secreciones (Valdecantos et al., 2014) con propiedades feromonales (Labra et al., 2005; Labra, 2008a). La relación entre los órganos receptores y los emisores es mediada a través del número de lamidos, considerado clásicamente como un proxy del interés exploratorio (Cooper, 1994; Hews & Benard, 2001; Martins et al., 2004). En Lacértidos la superficie y el volumen del órgano vómero-nasal se relacionan positivamente con la producción de señales químicas (Baeckens et al., 2017b). El objetivo de esta sección es explorar si el comportamiento de exploración química (número de lamidos) está asociado con la morfología de los receptores y emisores químicos (volumen del hocico y poros). Para ello, se realizará un análisis comparativo filogenético en diferentes especies de Liolaemus. Así también dado que el género presenta una extensa distribución (Pág 20), es posible que estén sujetos a distintas fuerzas selectivas, por lo que además se probarán los posibles tipos de evolución que pueden estar actuando sobre los receptores y emisores morfológicos.

CAPITULO III Comunicación Química:68 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

MATERIALES Y MÉTODOS

Por un lado se considerará como un proxy morfológico de los receptores químicos al volumen del hocico (VH) y como emisores morfológicos, el número de poros (PP). Por otro lado, como proxy de exploración química, se utilizará al número de lamidos realizados. Se consideran el número de lamidos exhibidos en dos escenarios específicos: 1- Rastros propios: números de lamidos realizados sobre rastros químicos realizados por el mismo individuo, el cual es sujeto de experimentación (propios). 2- Una situación control (ausente de rastros químicos), la frecuencia de lamidos en esta condición es considerada como el nivel fundamental de exploración química en ausencia de rastros de relevancia ecológica (Baeckens et al., 2017c).

Ajuste del proxy-volumen del hocico

Cálculo del volumen del hocico

Los datos de volumen del hocico (VH) fueron calculados utilizando la fórmula geométrica del trapezoide:

Para ello se refirió la forma del hocico a la de una pirámide trunca (Fig. 24).

Fig. 24: Pirámide trunca B1-superficie de la base menor; B2- superficie de la base mayor; a1-ancho menor; a2-ancho mayor- b1: altura mayor; b2- altura menor; m-pendiente; l- largo; h: altura o apotema de la pirámide.

CAPITULO III Comunicación Química:69 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Para calcular el volumen del hocico, primero se calculó el apotema o h. Para obtener h, se utilizó el teorema de Pitágoras. Se consideró el triángulo rectángulo formado por: la hipotenusa (m la pendiente), el cateto opuesto (la diferencia entre el punto medio de B1o B1/2 y el punto medio de B2 o B2/2) y el cateto adyacente (h).

Entonces, sí

Reemplazando h por la fórmula mencionada, el volumen del hocico puede ser tomado como:

Donde m= pendiente; B= base; Ma= Mayor; Me= menor; A= altura (Fig. 25). Una vez que se desarrolló la forma de calcular el volumen del hocico (VH), se midió volumen del órgano vomeriano (OV) y se realizó un análisis de correlación entre ambos.

CAPITULO III Comunicación Química:70 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 25: Vista frontal de la cabeza mostrando las medidas registradas en el hocico de los lagartos para estimar su volumen. Las escamas utilizadas como referencias para realizar las mediciones fueron: ec= cantal, el= loreolabeal, es= supralabial, en= nasal. Las mediciones realizadas fueron: B Ma = base mayor (distancia entre cada escama cantal), AMa= altura mayor (distancia desde la escama cantal hasta la escama lorelabial), m= longitud de la pendiente (distancia desde la escama cantal hasta el extremo anterior de la nasal), MiB= base menor (distancia desde cada escama nasal), AMe= altura menor (distancia desde el techo de la narina hasta el piso de la escama supralabial).

Correlación del volumen del hocico con el órgano vómero-nasal Para comprobar si el volumen del hocico se ajusta al volumen del órgano vómero nasal, se tomó el volumen del hocico a 24 individuos adultos de 24 especies de Liolaemus (Apén 7) y luego se les diseccionaron las cabezas. Las cabezas se descalcificaron con una solución al 5% de ácido fórmico (5 ml de ácido fórmico, 5 ml de formaldehido y 100 ml de agua destilada) durante dos semanas, así de esta manera, en vista antero-ventral se midió el ancho del OVN. Se realizó un corte medio para-sagital, próximo al ojo pineal resultando expuesta la cavidad del hocico. Se tomó una fotografía de la cavidad del hocico y se midió el largo y el alto del órgano vomeronasal utilizando el programa Image J software. Se calculó el volumen del OVN (Apén. 7) con la fórmula del volumen de un esferoide prolato (Vitt et al., 1999; Fig. 26).

Fig. 26: Esferoide prolato al cuál se hizo referencia la forma del órgano vómero-nasal.

Se consideró como variable respuesta los residuales estandarizados del volumen del órgano vómero-nasal en función de los residuales estandarizados del volumen del hocico. Se realizó una regresión lineal simple entre los residuales del volumen del órgano vómero-nasal

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vs los residuales del volumen del hocico (ver Fig. 27). Se encontró que los residuales del volumen del órgano vómero-nasal presentaron una correlación positiva y significativa (R2= 0,61; t= 5,88; P<0,01; ver Fig. 27) con los residuales del volumen del hocico. El volumen del hocico (VH) es un buen predictor del volumen del órgano vomeronasal. De tal manera que el VH será utilizado subsecuentemente en análisis posteriores.

Fig. 27: Correlación positiva entre los residuales estandarizados del: volumen del órgano vómero-nasal (OVN) y volumen del hocico.

Estudio comparativo

Datos de comportamiento: Se obtuvo información correspondiente a 13 especies de Liolaemus de las cuales en 10 se obtuvo información detallada y confiable de reconocimiento químico disponible de literatura (Tabla 17), más las tres especies analizadas en la sección anterior (L. coeruleus, L. quilmes y L. albiceps). Se trabajó con dos respuestas comportamentales: Propio: número de lamidos por minuto realizado en presencia de los rastros químicos dejados por el mismo ejemplar que fue puesto en la arena experimental, y Control: número de lamidos por minuto realizado en una arena experimental carente de rastros químicos.

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Datos morfológicos Se midieron 311 individuos adultos provenientes de diferentes colecciones (ver Apén. 8), correspondientes a las 13 especies de Liolaemus. En todos los individuos, se tomó el volumen del hocico y longitud hocico-cloaca (para corregir posteriormente el efecto del tamaño) y se contó el total de poros. Para disminuir el efecto del sesgo dado por dimorfismo sexual (Thomas et al., 2006), se consideró un número similar número de machos y hembras en lo posible.

Tabla 17: Datos para las trece especies de Liolaemus analizadas. N= número de individuos medidos. Se muestran como el valor promedio ± el desvío estándar del volumen del hocico, longitud hocico-cloaca (LHC) y los poros precloacales. Correspondiente a los individuos medidos de colección de museos. Número de lamidos realizados por minuto en dos condiciones: propio con sus rastros y un control, sin rastros químicos. Índice numérico señala la correspondiente bibliografía consultada.

Especies N Volumen del hocico (mm3) LHC (mm) Poros precloacales Propio Control

L.albiceps 41 31,66 ± 11,70 76,96 ± 8,04 9,00 ± 1,34 0,26 1,281

L.bellii 27 24,30 ± 8,97 68,78 ± 7,63 1,77 ±0,72 0,55 1,152

L. constanzae 23 20,78± 6,57 63,90 ± 5,95 2,58 ± 0,90 1,82 3,63

L. chiliensis 18 46,83 ± 11,68 88,34 ± 9,87 2,5 ± 0,92 0,82 1,154

L. coeruleus 36 15,41 ± 3,25 61,21 ± 3,72 0,0 ± 0,0 4,53 7,55

L. fitzgeraldi 11 13,24 ± 2,83 51,51 ± 2,56 2,2 ± 0,40 3,07 5,036

L. jamesi 28 44,70 ± 12,27 81,75 ± 8,83 6,05 ± 0,55 1,67 2,27

L. lemniscatus 23 8,29 ± 1,92 48,55 ± 4,54 2,58 ± 0,51 2,22 3,478

L. nitidus 22 36,03 ± 9,56 81,72 ± 8,49 2,20 ± 0,63 2,07 2,789

L. pacha 28 17,69 ± 3,67 59,27 ± 3,33 5,00 ± 0,70 1,05 2,510

L. quilmes 25 14,79 ± 3,61 54,13 ± 4,60 6,00 ± 0,85 0,62 1,2911

L. rosenmanni 11 25,61 ± 3,87 67,04 ± 2,98 5,83 ± 0,98 2,33 4,7212

L. tenuis 18 16,96 ± 3,03 56,49 ± 3,47 3,00 ±0,53 1,08 2,1313

Fuente: 1 (este estudio); 2 (Labra et al. 2001); 3 (Labra, 2008b); 4 (Labra & Hoare, 2015; Hoare Labra 2013); 5 (este estudio); 6 (Aguilar et al. 2009); 7 (Labra, 2008b); 8 (Labra, 2008b); 9 (Troncoso-Palacios & Labra, 2012); 10 (Vicente, 2017); 11 (este estudio); 12 (llamado L. eleodori por Labra et al. 2001b); 13 (Labra et al. 2002).

CAPITULO III Comunicación Química:73 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Estadística filogenética Se utilizó un árbol compuesto con las 13 especies de Liolaemus incluidas en este estudio. La topología (Fig. 28) se basó en las filogenias de Lobo et al. (2010) y Pyron et al. (2013). Dado que la longitud de las ramas no estaban disponibles, se consideraron arbitrariamente tres longitudes de ramas para nuestro árbol: 1- todas las ramas igual a uno; 2- transformación de largo de rama con el método de Pagel (Pagel, 1992) y 3- transformación de largo de rama con el método de Grafen (Grafen, 1989). Se probó la adecuación de las longitudes de las ramas del árbol (Garland et al.1992). Se utilizó el programa Mesquite v2.74 (Maddison & Maddison, 2010) y el módulo PDAP PDTREE v1.15 (Midford et al., 2003). El árbol con mejor adecuación de longitud de ramas fue obtenido utilizando la longitud de rama de Grafen (Fig. 28). Se realizó un análisis de corrección del tamaño filogenético (Pág. 29). Se exploró tres posibles modelos evolutivos (Pág. 31). Se realizó un fenograma (Fig. 23) usando la función "phenogram" presente en el módulo phytools (Revell, 2012).Finalmente, para calcular las relaciones entre los lamidos y la morfología (volumen del hocico y poros), se realizó un análisis de mínimos cuadrados generalizados filogenéticos (Pág. 29). Nuestras variables predictoras fueron los residuales filogenéticos del volumen del hocico y el número de poros; mientras que el número de lamidos (Propio y Control) fue la variable respuesta.

CAPITULO III Comunicación Química:74 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 28: Árbol compuesto basado en las propuestas filogenéticas de Lobo et al. (2010) y Pyron et al. (2013). En azul clado Eulaemus o grupo Argentino; rojo Liolaemus sensu stricto o grupo Chileno.

CAPITULO III Comunicación Química:75 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

RESULTADOS

En base al criterio de Akaike, el modelo de Ornstein-Uhlembeck (OU) tuvo el mejor ajuste para el volumen del hocico y para el rasgo comportamental Propio (Tabla 18; Fig. 29 A y B), sugiriendo una selección estabilizadora. El número de poros se ajustó verosímilmente a dos modelos Early Burst (EB) y OU (Tabla 18; Fig. 29 C).

Tabla 18: Valores de verosimilitud (Loglik) y AICc obtenidos con tres modelos evolutivos para las 13 especies estudiadas en esta sección (movimiento Browniano - MB, Ornstein-Uhlembeck - OU y Early Burst - EB); Wi corresponden al peso de Akaike de los diferentes modelos y BeMo, indica el modelo evolutivo que mejor se ajustó a los datos VH= volumen del hocico; PP=número de poros precloacales. Como variable comportamental Propio = número de lamidos realizados en presencia de sus rastros propios por minuto. * Modelos seleccionadas con el valor más alto de peso Wi.

Variable Loglik AICc Wi Loglik AICc Wi Loglik AICc Wi BeMo

BM OU EB

VH 16,93 -28,65 0,20 19,99 -31,31 0,76* 16,92 -25,19 0,04 OU

PP -2743 68,66 0,01 -23,44 55,55 0,49* -23,44 55,55 0,50* EB/OU

Propio -23,18 51,56 0,20 -20,13 48,92 0,76* -23,18 55,03 0,04 OU

Fig. 29: Fenograma en función del tiempo, el cual refleja la filogenia entre los rasgos morfológicos y comportamentales. Permite analizar por un lado la dirección del cambio evolutivo y por el otro, patrones convergentes. A: residuales filogenéticos del volumen del hocico, mostrando fenómenos convergentes; B- número de lamidos por minuto realizado en rastros propios, mostrando fenómenos convergentes; C- promedio del número de poros precloacales por especie, mostrando una divergencia temprana del carácter. En azul clado Eulaemus o grupo argentino; rojo clado de Liolaemus sensu stricto o grupo chileno.

CAPITULO III Comunicación Química:76 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Los análisis de los modelos de PGLS generaron 3 modelos para Propio como variable respuesta. En base al criterio Akaike, se seleccionó el modelo verosímil y significativo: Propio~ VH+ PP (Tabla 19). El volumen del hocico mostró una relación positiva (Tabla 19, Fig. 30) con la variable Propio. El número de poros precloacales mostró una correlación negativa (Tabla 19, Fig. 30 B) con la variable Propio. Mientras que el modelo que tuvo como variable respuesta a Control, mostró dos modelos verosímiles, sin embargo ningún modelo fue significativo (Tabla 19).

Tabla 19: Modelos de regresión de mínimos cuadrados generalizados filogenéticos entre los rasgos morfológicos y comportamentales relacionados con la comunicación química. El auto-reconocimiento (Propio), y el control (Control) como rasgos comportamentales, el volumen del hocico (VH, receptor) y el número de poros precloacales (PP, emisores) como rasgos morfológicos para las trece especies de Liolaemus estudiadas. λ = señal filogenética (de Pagel) de los residuales de la relación; r2 = coeficiente de correlación; Ord orig = Ordenada al origen; Var= variables respuestas; Pend= pendiente; Pv= valores parciales de P para cada variable; Pm= valor de P para el modelo completo, AICc= criterio de información de Akaike, Wi = valor del peso de Akaike. En modelos con mayor peso de Akaike; * valores de P significativos.

Modelos Λ r2 Ord orig Var Pend Pv Pm AICc Wi

VH 10,69 0,04* Propio~VH+PP 0 0,47 2,91 0,017* 38,26 0,7 PP -0,312 0,01*

Propio~ PP 0 0,26 2,7 PP -0,27 0,04* 0,04* 40,34 0,24

Propio~ VH 0,11 0,11 1,72 VH 9,35 0,14 0,14 43,15 0,06

Control~PP 0 0,15 4,35 PP -0,36 0,10 0,10 54,12 0,45

VH 14,005 0,13 Control~VH+PP 0 0,26 4,58 0,08 54,58 0,36 PP -0,411 0,058

Control~ VH 0 0,023 3,02 VH 11,20 0,28 0,28 56 0,17

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Fig. 30: A- correlación positiva entre el número de lamidos realizados por minuto en rastros propios y los residuales filogenéticos del volumen del hocico; B- correlación negativa entre el número de lamidos realizados por minuto en rastros propios y la cantidad de poros precloacales.

DISCUSIÓN El volumen del hocico mostró ser un buen proxy del volumen del órgano vómero-nasal. El comportamiento de exploración química (auto-reconocimiento) presentó una relación positiva con el volumen del hocico y negativa con el número de poros precloacales, esto podría indicar que el comportamiento de reconocimiento químico actuaría como un inter-conector entre los emisores y receptores morfológicos. En ausencia de rastros químicos, el comportamiento de exploración química no mostró relación con la morfología.

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Al evaluar si el volumen del hocico (VH) era un buen predictor del órgano vómero-nasal. Esto significaría que aquellas especies con un órgano vómero-nasal más grande, requieren un mayor volumen del hocico para alojarlo (Hildebrand & Shepherd, 1997). Sin embargo, es importante considerar que el órgano vómero-nasal puede variar entre los diferentes taxa, estadios, sexos, ciclo de vida o depender del tamaño corporal (Dawley & Crowder, 1995; Kondoh et al., 2012; Aland et al., 2016). En Liolaemus el rol del órgano vómero-nasal y sus relaciones con el hocico que lo aloja, son escasamente conocidas, solamente el órgano vómero-nasal fue estudiado en dos especies por Labra et al. (2005), en donde mostraron que responde con secreciones de los poros precloacales. Futuros estudios, como los de micro tomografía computalizada (micro CT Scan), o histológicos, deberían realizarse estudiando diferentes aspectos del órgano vómero-nasal en Liolaemus. El volumen del hocico y los poros parecen estar relacionados con el comportamiento de exploración química. La medida del volumen del hocico y su relación con el número de lamidos en rastros propios, parecen seguir el paradigma propuesto por Arnold (1983) el cual menciona las relaciones entre morfología y performance. El análisis del número de lamidos realizados por minuto en ausencia de rastros químicos (llamado como variable Control), no mostró relacionarse con el volumen del hocico. En Lacértidos, el número de lamidos realizados cuando forrajean no se relaciona con el desarrollo órgano vómero-nasal (Baeckens et al., 2017b). Esto sugiere, por un lado que el desarrollo de los receptores químicos, depende de ciertos tipos de rastros químicos. Por el otro lado, tal vez la detección de rastros químicos sociales dirija la evolución del desarrollo del sistema de receptor químico en Liolaemus. Sería necesario aumentar nuestro set de datos comportamentales, agregando también respuestas comportamentales a otros rastros sociales (no solo propio) y aumentar el número de especies estudiadas. Resulta interesante la relación negativa entre el número de lamidos y el número de poros precloacales en las especies estudiadas. El comportamiento de exploración químico estaría afectado por la concentración de las señales químicas.Un aumento en el número de poros involucraría un aumento en cantidad de secreción de rastros químicos (Baeckens et al., 2017b). Tal vez a mayor reforzamiento de la señal química, el mensaje sea reconocido con menos esfuerzo para las especies en nuestro estudio

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Los resultados de los modelos evolutivos indican que el volumen del hocico y el comportamiento ajustan mejor bajo el modelo evolutivo de Ornstein-Uhlembeck (Hansen, 1997; Butler & King, 2004). Sugiriendo la acción de una fuerza selectora sobre ambos. Tal vez dado por los diferentes tipos reconocimientos químicos que tienen las especies de Liolaemus (Labra, 2008a; Labra, 2008b; Labra, 2011). El número de poros precloacales mostró resultados duales, por un lado, el modelo evolutivo que tuvo mejor ajuste fue el de Early Burst (EB) indicando una evolución temprana de los poros en el género (Fig. 29 C). Por otro lado, el ajuste al modelo de OU parece indicar la presencia de una fuerza selectora en los poros. Tal vez por factores ambientales, como ser la temperatura o la altitud, como fue sugerido por Escobar et al. (2001) o el tipo de sustrato, el cual afecta la permanencia de los rastros quíomicos (Baeckens et al., 2015). Sin embargo, no se puede realizar una conclusión absoluta con estos resultados de modelo evolutivo, debido al bajo número en cuanto al muestreo de especies (Cruz et al., 2005).

CAPITULO III Comunicación Química:80

CAPÍTULO IV- Comunicación Visual

Sección 1: RESPUESTAS VISUALES DE TRES ESPECIES DE LIOLAEMUS

INTRODUCCIÓN

El uso del sentido visual en la comunicación es muy frecuente (Andreus et al., 2002; Osorio & Vorobyev, 2008). Los animales envían mensajes a través de despliegues, colores y moduladores. Los despliegues son comportamientos estereotipados (Carpenter & Ferguson, 1977) que envían señales activas y cambian en el tiempo (Kingdon, 1980; Abrunhosa & Wogel, 2004; Murphy, 2006). Los colores, por ejemplo, envían señales estáticas o pasivas (Partan & Marler, 2005) indicando agresividad (Rémy et al., 2010), condicion corporal (Silva et al., 2017) o estados reproductivos, entre otros (Salica & Halloy, 2009). Los moduladores, como posturas corporales, extensión de la gula, movimientos de colas, movimiento de miembros anteriores o exposición de regiones coloridas (Ord, 2001; Martins et al., 2004), se usan para incrementar la atención del receptor durante la comunicación visual, haciéndola más eficiente (Corbetta et al., 1991). En Squamata existen especies como los camaleones (Tolley & Herrel, 2014) donde el uso de la visión es muy importante (Ord, 2001). Un tipo de despliegue visual muy utilizado por lagartos como Anolis y Sceloporus son los cabeceos o head bobs (Carpenter & Ferguson, 1977; Carpenter, 1978; Ortiz & Jenssen, 1982; Martins, 1993;

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Leal, 1999; Macedonia & Clark, 2003). Los cabeceos envían información del emisor, variando entre especies (Martins et al., 2004), sexos (Jenssen et al., 2000), clases etarias (Lovern & Jenssen, 2003), individuos (Crews, 1975) y contextos sociales (Orrel & Jenssen, 2003). Los cabeceos pueden ser acompañados por moduladores incrementando la información (Ord, 2001; Martins et al., 2004). En Liolaemus, los despliegues visuales (Halloy, 1996; Vicente & Halloy, 2015) en un contexto social, influyen en el aprendizaje y en la respuesta comportamental. Por ejemplo, L. tenuis responde menos agresivamente cuando conoce a sus oponentes (“querido enemigo”; Trigosso-Venario et al., 2002). En el contexto de la comunicación multimodal, existen estudios que sugieren que aquellas especies de Liolaemus con menos poros utilizarían más despliegues visuales (Thompson, 2002; Martins et al., 2004). Lo contrario, fue observado por Bozzo Miranda (2014) en L. chiliensis una especie con poros en ambos sexos, que realiza pocos despligues viuales. Hasta el momento, no se han realizado trabajos comparativos que evalúen el uso de las respuestas visuales en especies con diferentes combinaciones de poros. Por ello el principal objetivo de esta sección es estudiar la respuesta visual de tres especies de Liolaemus con diferente número y/o presencia de poros. Se espera que la especie con menos poros responda con más despliegues visuales. Mientras que las especies con más poros sean menos visuales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Colecta

Se colectaron: 20 individuos adultos de Liolaemus coeruleus (diez ♀, diez ♂) en octubre del 2015; 14 ejemplares de L. quilmes (seis ♀, ocho ♂) en noviembre 2016; y 15 individuos de L. albiceps en abril 2016 (seis ♀, nueve ♂; ver Apén. 1). Detalles de la colecta y mantenimiento en laboratorio de los animales en materiales y métodos generales de la tesis (Pág. 26).

Diseño experimental

Se realizó tres tipos de tratamientos, los cuales consistieron en observar la conducta de un lagarto focal (aquel que realizaba el tratamiento), al realizar contacto visual con: a)- un lagarto tratamiento (el que era puesto en un recinto separado por un

CAPITULO IV Comunicación Visual:82 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

panel transparente para que el focal lo observe) que podría ser agonístico, un individuo del mismo sexo; b)- Sexual, un individuo de sexo diferente y el individuo focal y c)- un Control, sin otro individuo más que el focal. Durante los ensayos, el lagarto focal fue puesto en su bolsa de tela y puesto a calentar durante 10 min, bajo una lámpara incandescente a fin de que llegue a una temperatura aproximadamente de 35 °C ± 2 °C; y así también disminuir el estrés asociado por manipulación (Labra, 2011). Posteriormente, la bolsa de tela fue abierta dentro de una parte de un recinto de vidrio (60 cm de largo × 20 cm de ancho × 30 cm de alto, dividido por un panel transparente) con substrato de arena. Se esperó que el lagarto focal saliera solo de la bolsa. En la mitad del recinto (30 cm × 20 cm × 30) dividido por el vidrio transparente; se colocó con anterioridad un individuo tratamiento. Una vez colocado el focal dentro del recinto experimental, se registró el tiempo de latencia al primer movimiento. Se filmó a los individuos con dos cámaras filmadoras digitales (Sony DCR-SR67 y JVC GZ- EX210BU). Los videos se filmaron durante 10 min a partir de la latencia al primer movimiento. Las cámaras se instalaron a 40 cm (vista frontal) y 20 cm (vista lateral) del recinto (Fig, 31). Los videos se analizaron con el programa VLC Media Player 2.2.1.

Fig. 31: Esquema de los experimentos de respuesta visual realizados: el lagarto focal (azul) era puesto en una pecera dividida por un vidrio transparente, del otro lado, observaba al individuo tratamiento (en verde) que podía ser un conespecífico (del mismo sexo); sexual (de sexo diferente) o un control (recinto vacío). Cada ensayo contó con un sistema de doble filmación con cámaras en vista frontal (a 40 cm) y lateral (a 20 cm) al recinto.

Al final de cada experimento, se descartó el substrato (arena) para evitar que cualquier rastro químico haya quedado, se limpió el recinto de vidrio con alcohol y se

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colocó un nuevo substrato de arena limpia para el siguiente ensayo. Cada lagarto realizó un solo tratamiento por día y posterior a este, eran puestos a descansar por al menos tres días entre tratamientos. Se aceptó un máximo de latencia al primer movimiento de 7 min; todos los individuos reaccionaron antes de este lapso de tiempo.Cada lagarto focal observó solo un lagarto tratamiento de similar tamaño, para eliminar posibles efectos dados por este (Labra, 2006).

Variables analizadas Se tomó como respuesta visual al número de cabeceos realizados, los movimientos de los miembros anteriores (forelimbs), que describen movimientos circulares de los brazos (Halloy & Castillo, 2002) y el total de los despliegues visuales (cabeceos más movimiento de los miembros anteriores) como una referencia total del uso de la visión en las especies (Apén. 9).

Análisis estadístico

Detalles ver análisis estadísticos convencionales (Pág. 28). Los niveles de tratamientos de esta sección fueron: agonístico, control, sexual.

RESULTADOS

Análisis inter-específico

CABECEOS En promedio Liolaemus coeruleus fue la especie que realizó más cabeceos mientras que L. albiceps realizó menos (Apén. 9; Fig. 32). Al analizar el número de cabeceos se generaron 11 modelos (ver Apén. 10). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Cabeceos ~ especie*tratamientos + 1|individuo (Tabla 20). El número de cabeceos no difirió entre especies, pero sí en tratamientos y la interacción especies*tratamientos. La prueba de Tukey tratamiento mostró que el número de cabeceos realizados en el control difirió del agonístico y del sexual, pero estos dos últimos no difirieron entre sí. La prueba de Tukey para la interacción especie*tratamientos, mostró que el número de cabeceos de L.coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps en agonístico (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos), pero no en el sexual (Prueba de Tukey, P> 0,05) ni en el control (Prueba de

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Tukey, P> 0,05). Mientras que L. quilmes y L. albiceps, no difirieron entre sí en ninguno de los tres tratamientos (Prueba de Tukey, P> 0,05; todos). Al analizar solo los machos (Fig. 32), se generaron 4 modelos (Apén. 11). En base al criterio de Akaike se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: CabeceosM ~ tratamientos + 1|individuo (Tabla 20). En donde el factor tratamiento, mostró diferir significativamente. La prueba de Tukey para el factor tratamiento mostró que el número de cabeceos en agonístico difirió del control pero no del sexual, mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí. Al analizar solo las hembras, (Fig. 32), se generaron 4 modelos (Apén. 12). En base al criterio de Akaike se seleccionó dos modelos verosímiles, siendo uno significativo: CabeceosH~ especie + tratamientos + 1|individuo (Tabla 20). Los factores especie y tratamientos difirieron significativamente. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que L. coeruleus difierió de L. quilmes y L. albiceps (Prueba de Tukey, P< 0,05), pero estas últimas no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). Formando L. quilmes y L. albiceps un grupo homogéneo. La prueba de Tukey para los diferentes tratamientos, mostró que el número de cabeceos en el control, difirió de agonístico y el sexual (Tabla 20), mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí.

Tabla 20: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H). Considerando como variable dependiente el número de cabeceos realizados (Cabeceos). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); tratamientos (agonístico, control, sexual) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (AG = agonístico; CN = control; SX = sexual), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm AG CN SX Cabeceos ~ especie*tratamientos+ -221,1 Especie 1,79 0,17 <0,01 A B A (1|individuo) Tratamientos 9,43 <0,01 especie*tratamientos 2,87 0,03

CabeceosM ~ -130,82 Tratamientos 5,91 0,04 <0,01 A B A tratamientos+(1|individuo)

CabeceosH ~ especie + tratamientos +

(1|individuo) -90,81 Especies 3,23 <0,01 0,04 Tratamientos 8,74 <0,01 A B A CabeceosH ~ especie*tratamientos +

(1|individuo) -87,11 Especies 6,63 <0,01 0,11 Tratamientos 4,42 <0,01 especie*tratamientos 0,74 0,12

CAPITULO IV Comunicación Visual:85 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 32: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del número de cabeceos realizados en 10 minutos comparando la respuesta en los distintos tratamientos (agonístico, control y sexual). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmesy C- L. albiceps.

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MOVIMIENTOS MIEMBROS ANTERIORES (forelimbs) En promedio Liolaemus coeruleus fue la especie que realizó más movimientos de los miembros, mientras que L. albiceps realizó menos (Apén. 9; Fig. 33). Al analizar el número de movimientos de los miembros se generaron 11 modelos (ver Apén. 10). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solomodelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Mov. miembros ~ especie + tratamientos + 1|individuo (Tabla 21). El número de movimientos de los miembros difirió significativamente entre las diferentes especies y entre los diferentes tratamientos. La prueba de Tukey para el factor especie (Tabla 21), mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps, mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Tabla 21). La prueba de Tukey para el tratamiento mostró que el movimiento de los miembros en l (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos), pero estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). Al analizar solamente los machos (Fig. 33), se generaron 4 modelos (Apén. 11). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Mov. miembrosM~ especies+ 1|individuo (Tabla 21). En donde el factor especie, difirió significativamente. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que los movimientos de los miembros de L. coeruleus difirió de los realizados por L. quilmes y L. albiceps, mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Tabla 21). Por otro lado, al analizar solo las hembras se generaron 4 modelos (Apén. 12). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Mov. miembrosH~ especie + tratamientos + 1|individuo (Tabla 21). Donde el factor especie difirió significativamente, no así los tratamientos. La prueba de Tukey para el factor especie mostró que L. coeruleus no difirió de L. quilmes pero sí de L. albiceps, mientras que L. quilmes y L. albiceps no difirieron entre sí (Tabla 21).

CAPITULO IV Comunicación Visual:87

Tabla 21: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H).Considerando como variable dependiente el número de movimientos de los miembros (Movimiento). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); tratamientos (agonístico, control, sexual) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (Lc= L. coeruleus; L.q= L. quilmes; L.a= L. albiceps), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm L.c L.q L.a Mov. miembros ~ especie + tratamientos -269,69 Especie 10,28 <0,01 <0,01 A B A +(1|individuo) Tratamientos 12,46 <0,01

Mov. miembrosM ~ especie+(1|individuo) -134,31 Especies 1,3 <0,01 0,01 A B A

Mov. miembrosH ~ especie + tratamientos -120,64 Especies 4,01 <0,01 0,03 A B A + (1|individuo) Tratamientos 8,74 <0,01

Fig. 33: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del número de movimiento de los miembros anteriores realizados en 10 minutos comparando la respuesta en los distintos tratamientos (agonístico, control y sexual). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmesy C- L. albiceps.

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TOTAL DE DESPLIEGUES En promedio Liolaemus coeruleus fue la especie que tuvo mayor número de despliegues visuales en total, mientras que L. albiceps realizó el menor número (Apén. 9; Fig. 34). Al analizar el número total de despliegues visuales se generaron 11 modelos (ver Apén. 10). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Total ~ especie * tratamientos + 1|individuo (Tabla 22). El número de despliegues visuales difirió entre las diferentes especies, los tratamientos y en la interacción especie*tratamientos. La prueba de Tukey para el factor especie, mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y de L. albiceps, mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí. La prueba de Tukey para el tratamiento mostró que el número de movimiento de los miembros en el control difirió del agonístico y del sexual (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos) pero estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). La prueba de Tukey para la interacción especie*tratamientos mostró que L. coeruleus en agonístico difirió de L. quilmes y de L. albiceps (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos), mientras que estos dos no difirieron entre sí (Tabla 23 C). En el control, L. coeruleus no difirió de L. quilmes y L. albiceps (Prueba de Tukey, P> 0,05; ambos), mientras que L. quilmes y L. albiceps tampoco difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). En sexual, L. coeruleus difirió de L. quilmes y L. albiceps (Prueba de Tukey, P> 0,05; ambos), mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). Al analizar solo los machos (Fig. 34), se generaron 4 modelos (Apén. 11). En base al criterio de Akaike, se seleccionó 3 modelos verosímiles (Tabla 22), el cual a su vez uno fue significativo: TotalM ~ tratamiento+ 1|individuo. El factor tratamiento, difirió significativamente. La prueba de Tukey para el tratamiento, mostró que el total de despliegues visuales realizados en el control difirió de los realizados en agonístico y sexual (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos), mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05). Al analizar solo las hembras se generaron 4 modelos (Apén. 12). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: TotalH~ especie + tratamientos + 1|individuo (Tabla 22). El factor especie, difirió significativamente, no así los tratamientos (Tabla 22). La prueba de

CAPITULO IV Comunicación Visual:90 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tukey para especie mostró que L. coeruleus difirió de L. quilmes y de L. albiceps, mientras que L. quilmes y L. albiceps no difirieron entre sí (Tabla 22).

Tabla 22: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para las diferentes especies, machos (M) y hembras (H).Considerando como variable dependiente el total de despliegues visuales realizados (Total). En función de las variables respuestas: especies (L. coeruleus, L. quilmes, L. albiceps); tratamientos (agonístico, control, sexual) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik = verosimilitud; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (Lc= L. coeruleus; L.q= L. quilmes; L.a= L. albiceps), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv Pv Pm L.c L.q L.a Total ~ especie*tratamientos+ -354,61 Especie 8,32 <0,01 <0,01 A B B (1|individuo) Tratamientos 16,2 <0,01 especie*tratamientos 6,6 0,05 TotalM ~ especie+tratamientos+ -204,19 Especies 2 <0,01 0,12 (1|individuo) Tratamientos 13,65 <0,01 TotalM ~ tratamientos + -206,28 Tratamientos 14,9 <0,01 0,01 (1|individuo) TotalM ~ especie * tratamientos + -200,36 Especies 3,09 <0,01 0,1 (1|individuo) Tratamientos 14,38 <0,01 especie*tratamientos 2,14 0,25 TotalH~ especie + tratamientos + -152,66 Especies 5,97 <0,01 <0,01 A B B (1|individuo) Tratamientos 2,17 0,19

CAPITULO IV Comunicación Visual:91 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 34: La altura de la barra representa la media y las líneas verticales representan ± el error estándar del número de total de despliegues visuales realizados en 10 minutos comparando la respuesta en los distintos tratamientos (agonístico, control y sexual). De izquierda a derecha (intra-específico) a nivel especie (considerando ambos sexos), machos y hembras. De arriba hacia abajo (inter-específico): A- Liolaemus coeruleus; B- L. quilmes y C- L. albiceps.

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Análisis intra-específico

Liolaemus coeruleus

CABECEOS Al analizar el número de cabeceos realizados (Fig. 35), se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Cabeceos~ tratamiento + 1|individuo (Tabla 23). En el cual, el número de cabeceos difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey, mostró que el número de cabeceos realizados en el control difirió del agonístico y del sexual, pero estos dos últimos no difirieron entre sí (Tabla 23). Al analizar cada sexo por separado, tanto en los machos (F = 9,93; P< 0,01), como en las hembras (F = 5,58; P< 0,01), el número de cabeceos difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey mostró en los machos el número de cabeceos en agonístico difirió del control (Prueba de Tukey, P<0,05) pero no del sexual (Prueba de Tukey, P>0,05). Mientras que el sexual y el control no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P>0,05). La prueba de Tukey para las hembras, mostró que los cabeceos realizados en el control, difirieron del agonístico y en el sexual (Prueba de Tukey, P< 0,05; ambos), mientras que estos últimos, no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P> 0,05).

Tabla 23: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el número de cabeceos (cabeceos). En función de las variables respuestas: tratamientos (agonístico, control, sexual), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (AG = agonístico; CN = control; SX = sexual), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm AG CN SX Cabeceos~ tratamiento+ (1|individuo) -95,103 tratamiento 16,19 <0,001 <0,001 A B A

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Fig. 35: Gráfico comparando el número de cabeceos. La altura de la barra representa el promedio y la línea vertical representa ± el error estándar del número de cabeceos realizados en 10 minutos en los diferentes tratamientos (agonístico, control y sexual) por machos y hembras de Liolaemus coeruleus. El cuadro central superior muestra la respuesta en la especie.

MOVIMIENTOS (forelimbs) Al analizar el número de movimiento de los miembros (Fig. 36), se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, siendo además significativo: Mov.miembro~ tratamiento + 1|individuo (Tabla 24). Los movimientos de los miembros, difirieron entre los tratamientos. La prueba de Tukey, mostró que los movimientos de los miembros en el control, difirieron del agonístico y del sexual, pero estos dos últimos no difirieron entre sí (Tabla 24). Al analizar cada sexo por separado, tanto en los machos (F = 13,62; P< 0,01), como en las hembras (F = 3,45; P = 0,05) el movimiento de los miembros difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey mostró en machos que el control difirió del agonístico y del sexual (Prueba de Tukey, P<0,05; ambos) mientras que estos dos últimos no (Prueba de Tukey, P>0,05). La prueba de Tukey para las hembras, mostró que no difieren significativamente entre sí en los tres tratamientos (Prueba de Tukey, P> 0,05; todos).

CAPITULO IV Comunicación Visual:94 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tabla 24: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el número de movimiento de los miembros (Mov. miembros). En función de las variables respuestas: tratamientos (agonístico, control, sexual), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (AG = agonístico; CN = control; SX = sexual), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm AG CN SX Mov. miembro~ tratamiento+ (1|individuo) -157,14 tratamiento 15,56 <0,001 <0,001 A B A

Fig. 36: Gráfico comparando el número de movimiento de los miembros anteriores. La altura de la barra representa el promedio y la línea vertical representa ± el error estándar del número de movimientos de miembros anteriores en Liolaemus coeruleus realizados 10 minutos en los diferentes tratamientos (agonístico, control y sexual). El cuadro central superior muestra la respuesta en laespecie.

Al analizar el total de despliegues (Fig. 37), se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, siendo además significativo: Total ~ tratamiento + 1|individuo (Tabla 25). El total de despliegues difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey mostró que el total de despliegues en el control difirió del agonístico y del sexual, pero estos dos últimos no difieren entre sí (Tabla 25).

CAPITULO IV Comunicación Visual:95 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Al analizar cada sexo por separado, tanto en los machos (F = 13,62; P< 0,01), como en las hembras (F = 3,45; P = 0,05) el total de despliegues visuales difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey (Tabla 25) mostró en machos que los despliegues en el control difirieron del agonístico y del sexual (Prueba de Tukey, P<0,05), mientras que estos dos últimos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P>0,05). La prueba de Tukey para las hembras, mostró que el total de despliegues en los tratamientos no difirieron entre sí (Prueba de Tukey, P>0,05; todos).

Tabla 25: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus coeruleus. Considerando como variable dependiente el total de despliegues visuales (Total). En función de las variables respuestas: tratamientos (agonístico, control, sexual), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (AG = agonístico; CN = control; SX = sexual), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm AG CN SX Total~ tratamiento+ (1|individuo) -174,47 tratamiento 26,34 <0,001 <0,001 A B A

Fig. 37: Gráfico comparando el total de despliegues visuales realizados. La altura de la barra representa el promedio y la línea vertical representa ± el error estándar del total de despliegues visuales en machos y hembras de Liolaemus coeruleus realizados 10 minutos en los diferentes tratamientos (agonístico, control y sexual). El cuadro central superior muestra la respuesta en laespecie.

CAPITULO IV Comunicación Visual:96 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus quilmes

CABECEOS Al analizar el número de cabeceos realizados (Fig. 38), se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil, el cual a su vez fue significativo: Cabeceos~ tratamiento + 1|individuo (Tabla 26). El número de cabeceos difirió entre los tratamientos. La prueba de Tukey, mostró que el número de cabeceos en el control no difirió de los realizados en agonístico ni de sexual, y estos dos últimos tampoco difirieron entre sí (Tabla 26). Al analizar cada sexo por separado, los cabeceos de los machos (F = 3,92; P = 0,02) difirió entre tratamientos; mientras que los cabeceos realizados por hembras no (F = 0,84; P = 0,48). La prueba de Tukey mostró que en machos, los cabeceos en agonístico difieren del control (Prueba de Tukey, P< 0,05), pero no del sexual (Prueba de Tukey, P > 0,05), mientras que estos dos últimos, no difieren entre sí (Tabla 27).

Tabla 27: Modelos lineales generalizados mixtos seleccionados en base al criterio del mayor peso de Akaike para Liolaemus quilmes. Considerando como variable dependiente el número de cabeceos (cabeceos). En función de las variables respuestas: tratamientos (agonístico, control, sexual), sexo (M y H) y la constante (1|individuo) que considera como factor fijo la identidad de cada individuo, teniendo en cuenta su variabilidad. LogLik; Variables; Fv= F estadístico de la variable; Pv= valor de P de la variable; Pm= valor de P del modelo. Cuando las diferencias fueron significativas, se aplicó el test de Tukey el cual muestra como se agrupan los diferentes tratamientos (AG = agonístico; CN = control; SX = sexual), las letras muestran los grupos homogéneos.

Modelo LogLik Variables Fv p v Pm AG CN SX Cabeceos~ tratamiento+ (1|individuo) -95,103 tratamiento 16,19 <0,001 <0,001 A A A

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Fig. 38: Gráfico comparando el número de cabeceos. La altura de la barra representa el promedio y la línea vertical representa ± el error estándar del número de cabeceos realizados en 10 minutos en los diferentes tratamientos (agonístico, control y sexual) por machos y hembras de Liolaemus quilmes.El cuadro central superior muestra la respuesta en la especie.

MOVIMIENTOS Al analizar el número de movimiento de los miembros realizados, se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó dos modelos verosímiles (Mov. miembro~ tratamiento+ 1|individuo; Mov. miembro ~ sexo + 1|individuo) sin embargo ningún modelo fue significativo. Al analizar el número total de despliegues visuales realizados, se generaron 4 modelos (Apén. 13). En base al criterio de Akaike, se seleccionó dos modelos verosímiles (Total~ tratamiento+ 1|individuo; Total ~ sexo+1|individuo) sin embargo ningún modelo fue significativo.

Liolaemus albiceps

CABECEOS Al analizar el número de cabeceos realizados se generaron 4 modelos (Apén. 11). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil (Cabeceos~ tratamiento + 1|individuo), sin embargo este modelo no fue significativo (P = 0,4).

CAPITULO IV Comunicación Visual:98 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Al analizar el número de movimiento de los miembros anteriores realizados se generaron 4 modelos (Apén. 11) basado en el criterio de Akaike, se seleccionó dos modelos verosímiles (Mov. miembro~ tratamiento + 1|individuo; Mov. miembro~ sexo + 1|individuo), sin embargo, ninguno de los dos fue significativo (P>0,05 ambos). Al analizar el número total de despliegues visuales realizados se generaron 4 modelos (Apén. 11). En base al criterio de Akaike, se seleccionó un solo modelo verosímil (Total ~ tratamiento + 1|individuo), sin embargo, este modelo no fue significativo (P = 0,47).

DISCUSIÓN

Nuestros resultados mostraron que la especie con menos poros utilizó más las señales visuales, mientras que las especies con más poros precloacales utilizaron menos. La gran cantidad de cabeceos en el contexto agonístico de Liolaemus coeruleus, indicaría que esta especie es capaz de reconocer un conespecífico. El número de cabeceos ha sido considerado un indicador del uso de la modalidad visual (Martins et al., 2004; Vicente & Halloy, 2017). Por lo tanto, de acuerdo a nuestros resultados, L. coeruleus, los cabeceos serían la principal forma de reconocimiento de conespecíficos. Algo interesante a mencionar son los cabeceos realizados por las distintas especies en el control. Los cabeceos en ausencia de individuos podrían ser utilizados como despliegues de presencia (Carpenter, 1961a, b). En L. pacha estos cabeceos presentan características diferentes a los realizados en presencia de otros machos, siendo menos agresivos (Vicente & Halloy, 2015). Al considerar los movimientos de los miembros anteriores, L. coeruleus respondió con más despliegues de este tipo. En otras especies como L. pacha, se cree que brindaría soporte a la información visual enviada (Halloy & Castillo 2002). Su función puede variar desde ser una declaración de desafío o ser una señal de apaciguamiento (Halloy & Castillo, 2002; Halloy, 2012). En agamidos actuaría como una señal de apaciguamiento (Carpenter et al., 1970). Tal vez L. coeruleus aumente más la señal visual al incrementar la atención del receptor con los movimientos de los miembros anteriores. El número de cabeceos y movimiento de los miembros anteriores no tuvieron diferencias significativas entre sexos en las tres especies. Estos resultados difieren de lo

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reportado por Halloy (2012) para L. pacha. En otros Iguania como por ejemplo Anolis carolinensis, las hembras no difieren de los machos en los cabeceos realizados (Jenssen et al., 2000). La falta de diferencia entre sexos en nuestro trabajo podría ser debido a que nuestros experimentos se realizaron en época post-reproductiva, en los cuales se conoce que disminuye el interés y la diferencia entre sexos (Jenssen et al., 1995; Halloy, 2012). Futuros trabajos deberían contemplar el factor completo del ciclo reproductivo en estas especies. La cantidad total despliegues visuales en L. coeruleus fue la más alta en comparación de L. quilmes y L. albiceps. La especie con menos poros precloacales utilizó mayor cantidad de despliegues visuales en total. En lagartos Sceloporus, las especies poco químicas son más visuales (Hews & Benard, 2001). La especie con más poros (L. albiceps) presentó pocos despliegues visuales, similar a lo observado en otras especies de Liolaemus con poros en ambos sexos (e.g. L. chiliensis; Bozzo Miranda, 2014). Otros estudios, como el de Fox & Shipman (2003) sugieren que las especies más visuales serían más agresivas, mientras que las químicas menos agresivas. Martins et al. (2004) sugirieron que las especies del grupo de L. chiliensis, un grupo con pocos poros (Pincheira-Donoso et al., 2008) serían más visuales. Nuestros resultados concuerdan con Martins et al. (2004), ya que la especie L. coeruleus pertenece al grupo de L. chiliensis mientras que L. quilmes y L. albiceps al grupo de Eulaemus o grupo Argentino. Futuros estudios son necesarios en especies sin poros precloacales del grupo Argentino, como por ejemplo las especies del grupo de L. lineomaculatus para poder descartar algún efecto filogenético y probar si en estas especies del grupo Argentino presentan, efectivamente, un mayor uso de la visión.

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Sección 2: MORFOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO ASOCIADO A LA COMUNICACIÓN VISUAL EN 13 ESPECIES DE LIOLAEMUS

INTRODUCCIÓN

La detectabilidad es la capacidad de los organismos para detectar diferentes señales percibidas. El tamaño del ojo participa en la detectabilidad de las señales visuales (Röll, 2000) indicando la relevancia del sentido visual (Liu et al., 2016). La morfología de los ojos en reptiles ha sido extensamente estudiada por diferentes autores (Underwood, 1970; Ott, 2006; Werner & Seifan, 2006). El tamaño y la forma del ojo en lagartos, se ven influenciados por los niveles de luz de los lugares que habitan (Hall, 2008). En lagartos del género Liolaemus se han realizado diferentes estudios analizando los despliegues visuales (Halloy & Castillo, 2002; Martins et al., 2004; Labra et al., 2007; Vicente & Halloy, 2015). Martins et al, (2004) trabajaron con 13 especies de Liolaemus relacionando la comunicación social con otros factores como ser el número de cabeceos y movimiento de miembros. Sin embargo, no se conoce la relación entre la cantidad de despliegues y el tamaño de los ojos. ¿Las especies que realizan más despliegues, presentan también ojos más grandes? Para ello se planteó el siguiente objetivo principal: estudiar la relación entre la cantidad de despliegues visuales realizados y el tamaño de los ojos en las mismas 13 especies de lagartos del género Liolaemus correspondientes al trabajo de Martins et al. (2004). Se espera que las especies con ojos más grandes muestren un mayor número de despliegues visuales (como ser cabeceos o movimiento de los miembros). Adicionalmente, dado que el género Liolaemus presenta una extensa distribución geográfica (Pág. 20), habita diversos ambientes y presenta diferentes modos de vida (Tulli et al., 2016) es posible que la morfología de los ojos y el comportamiento

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asociado estén sujetos a distintas fuerzas selectivas, por lo que además, se pondrán a prueba qué modelo evolutivo se ajusta explicando el tamaño de los ojos y los datos de comportamiento.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizaron dos análisis: I) Para evitar la destrucción de material de colección, se midió la superficie indirecta del ojo, es decir la medida considerando las escamas oculares (SIO; Fig. 39). Se probó si es un buen proxy de la superficie directa del ojo (SDO), es decir la medida directamente de los globos oculares. II) Con los datos de despliegues visuales de las 13 especies analizadas por Martins et al. (2004) y las medidas de superficie del ojo (del punto I) se analizó la relación entre los despliegues comportamentales y el tamaño del ojo teniendo en cuenta las relaciones filogenéticas entre las especies.

Ajuste del proxy-superficie del ojo

Ajuste de la superficie directa e indirecta del ojo:

Se midieron 67 individuos adultos de diferentes colecciones correspondientes a 26 especies de Liolaemus, de las cuales, se extrajo el globo ocular derecho (Apén. 14) para calcular la superficie directa del ojo (SDO). Posteriormente, se midió superficie indirecta del ojo (SIO; Fig. 39) sobre el ojo izquierdo de los mismos individuos.

i. Cálculo de la superficie directa del ojo: se midió los diámetros mayores (D) y menores (d) del ojo (el globo ocular extraído; Apén. 14). La forma del ojo fue referida a la de una elipse; entonces se calculó su superficie (Hilbert & Cohn- Vossen, 1952) utilizando la siguiente fórmula:

CAPITULO IV Comunicación Visual:102 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Donde: = número pi; D= Diámetro mayor y d= diámetro menor

ii. Cálculo de la superficie indirecta del ojo (SIO): se midió el diámetro mayor (D) y el diámetro menor (d) del ojo izquierdo, teniendo en cuenta la distancia entre las escamas oculares (ver Fig. 39). Una vez obtenidos los valores de D y d, se calculó la superficie utilizando la fórmula de superficie de una elipse, mencionada anteriormente.

Fig. 39. Vista lateral de la cabeza de Liolaemus con las referencias correspondientes al diámetro mayor (D) y al diámetro menor (d) para el cálculo de la superficie indirecta del ojo.

Para corregir el efecto del tamaño se calculó los residuales estandarizados de las variables SDO y SIO. Se consideró como variable respuesta los residuales estandarizados de la SDO en función de los residuales estandarizados de SIO. Se realizó una regresión lineal simple entre ambos residuales (ver Fig. 40). Ambos presentaron 2 correlación positiva y significativa (R = 0,52; F (1,65) = 69,95; t= 8,36; P<0,01; Fig. 40). Dada esta relación positiva, la superficie indirecta del ojo (SIO) es un buen predictor de la superficie directa del ojo (SDO). De tal manera que la SIO será utilizada subsecuentemente en análisis posteriores llamada de ahora en adelante como Superficie del ojo (SO).

CAPITULO IV Comunicación Visual:103 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 40: Relación entre los residuales estandarizados de la superficie directa del ojo (SDO) y la superficie indirecta del ojo (SIO). El rectángulo interno muestra la ecuación para calcular los residuales (rs) de la superficie directa del ojo.

Estudio comparativo

Datos morfológicos Se calculó la superficie del ojo en 216 individuos adultos provenientes de diferentes colecciones (Apén. 15) correspondientes a las 13 especies de Liolaemus con información de número de cabeceos y movimientos de los miembros, por hora, (Tabla 28) analizadas por Martins et al. (2004). Se analizaron similar número de cada sexo, para disminuir el efecto del sesgo dado por dimorfismo sexual (Thomas et al., 2006).

Datos de comportamiento

En este estudio, se consideró el promedio de cabeceos por hora y movimiento de miembros. Además, se añade una tercera variable, que es la sumatoria de ambos despliegues.

CAPITULO IV Comunicación Visual:104 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Tabla 28: Datos crudos de los valores morfológicos (media± el desvío estándar) de la superficie del ojo y la longitud (LHC) de las trece especies de Liolaemus analizadas. N= individuos medidos. Datos de comportamiento: Número de cabeceos y movimiento de miembros realizados por hora, extraído de Martin et al. (2004).

Superficie del LHC Mov. de Especies N Cabeceos ojo (mm2) (mm) miembros

16 33,62 ± 6,73 51,74± 3,12 0,9 0 L. bibronii L. chacoensis 10 27,43 ± 2,92 44,97 ± 2,49 44 2,6

L. cuyanus 14 79,68± 15,79 82,21 ± 11,17 19,6 0

L. elongatus 15 71,06 ± 9,03 76,76 ± 5,33 12,3 0,8

L. koslowskyi 24 49,94 ± 11,36 59,26 ± 2,91 24,9 3,6

L. laurenti 16 39,51 ± 5,31 54,20 ± 2,05 57,7 0

L. loboi 13 48,63 ± 9,89 61,65 ± 7,01 3,33 0,2

L. monticola 8 51,23 ± 8,45 63,47 ± 5,97 29,1 19,9

L. pacha 27 47,33 ± 4,87 59,27 ± 3,33 9,3 3,4

L. pictus 11 49,37 ± 5,00 61,81 ± 3,37 12,2 1

L.pseudoanomalus 34 60,54 ± 15,43 56,44 ± 7,25 23,8 30,3

L.robertmertensis 12 41,12 ± 5,7 57,55 ± 3,59 104,3 0

L. scapularis 16 58,55 ± 14,83 65,77 ± 5,3 5,7 1,2

Análisis comparativo- árbol filogenético Se realizaron análisis filogenéticos comparativos, para ello se utilizó un árbol filogenético provisto por James Schulte (Schulte com. pers.) que fue confeccionado utilizando secuencias alineadas de ADN. El árbol filogenético fue estimado utilizando un análisis de máxima verosimilitud (MV) o máximum likelihood (ML) para las 13 especies de Liolaemus estudiadas (Fig. 41).

Se transformó el valor de la superficie del ojo (SO) a Log10 para cumplir con los supuestos de normalidad. Entonces, se utilizó la media de cada SO transformada. Se realizó un análisis de corrección del tamaño filogenético (Pág. 29). Para determinar la relación entre los despliegues visuales con los residuales filogenéticos de la superficie

CAPITULO IV Comunicación Visual:105 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

del ojo, se utilizó un PRMA (Pág. 29). Se exploró tres posibles modelos evolutivos que pudieron haber actuado BM, OU y EB (Pág. 31). Se realizó un fenograma (Fig. 42). Finalmente, se calculó la señal filogenética para los diferentes despliegues visuales (Pág. 29).

Fig. 41: Filogenia molecular de las 13 especies de Liolaemus estudiados. En color azul el grupo de L. chiliensis o grupo Chileno; en rojo, Liolaemussensu stricto o grupo Argentino. Fotos C.Abdala.

CAPITULO IV Comunicación Visual:106 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 42. Fenograma en función del tiempo, el cual refleja la filogenia entre los rasgos morfológicos y comportamentales. Permite analizar por un lado la dirección del cambio evolutivo y por el otro, patrones convergentes. A: residuales filogenéticos de la superficie del ojo, mostrando fenómenos convergentes; B- número de cabeceos por hora, mostrando fenómenos convergentes; C- movimiento de los miembros, mostrando un fenómeno de divergencia temprana. En rojo clado Eulaemus o grupo argentino; azul clado de Liolaemus sensu stricto o grupo chileno.

CAPITULO IV Comunicación Visual:107 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

RESULTADOS

El número de cabeceos, los movimientos de los brazos y el total no mostraron relación significativa con los residuales filogenéticos del ojo (Phyl.RMA; R2 = 0,56, t = 1,36, P > 0,05; R2 = 0,02; t = 0,52, P > 0,05; Phyl.RMA; R2 = 0,58, t = 1,7, P > 0,05). Los modelos evolutivos indicaron que el modelo de movimiento Browniano (MB) tuvo el mejor ajuste para la superficie indirecta del ojo (SIO), sugiriendo, entre otras posibilidades, selección por deriva génica. Al analizar los rasgos comportamentales implicados en la comunicación visual, los cabeceos se ajustaron al modelo de MB; y los movimientos de miembros ajustó mejor al modelo Early Burst (EB; Tabla 29). El análisis de la señal filogenética para el número de cabeceos, mostró un valor mediano a bajo de K de Blomberg (K= 0,37) y el estimador λ (0,0004); mientras que un valor alto de K (1,28) y el estimador λ (1,05) para los movimientos de los miembros, sugiriendo una señal filogenética alta en estos ultimos.

Tabla 29: Valores de Verosimilitud (Loglik) y AICc obtenidos con tres modelos evolutivos (movimiento Browniano- MB, Orntein-Uhlembeck-OU y Early Burst- EB); wAICc corresponde al peso de los diferentes modelos y BeMo, indica el modelo evolutivo que mejor se ajustó a los datos. SO = superficie del ojo; rasgo comportamentales: Cabeceos= números de cabeceos; Mov. de miembros= número de movimiento de miembros. * Modelos seleccionados con el valor más alto de W.

Variable Loglik AICc W Loglik AICc W Loglik AICc W BeMo

BM OU EB

SO 16,52 -27,853 0,595* 17,50 -26,32 0,29 16,52 -24,38 0,101 BM

Cabeceos -66,075 137,351 0,598* -65,045 138,757 0,28 -66,075 140,82 0,105 BM

Mov. de -44,82 94,84 0,075 -44,82 98,31 0,013 -40,44 89,54 0,911* EB miembros

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DISCUSIÓN

El uso de medida de superficie indirecta del ojo parece ser una forma útil para medir la superficie del ojo sin dañar material de colección. El tamaño del ojo es un indicador de su función (Liu et al., 2016) y tiene correlación con la longitud focal relacionada con la cantidad de información visual que llega al cerebro (Murphy & Howland, 1987). Sin embargo, nuestros resultados indican que las especies analizadas, que realizan más despliegues visuales, no poseen ojos más grandes. La superficie del ojo mostró ajustarse a un modelo de movimiento Browniano (MB; Tabla 29), sugiriendo que la evolución del tamaño de los ojos sería por simple azar, sin una dirección determinada, o más precisamente acompañando un peso filogenético. Los fenogramas, mostraron que existen convergencias en el tamaño del ojo (Fig. 42 A). Especies de clados diferentes presentaron tanto, ojos grandes (L. bibronii y L. pacha) como ojos pequeños (L. robertmertensi y L. pseudoanomalus). De forma interesante, existen divergencias entre especies del mismo clado (como L. bribroni y L. robertmertensi). Los modelos que mejor ajustaron a los datos de cabeceos, fueron el modelo de movimiento Browniano, sugiriendo un mayor peso de la historia filogenética. Esto último es congruente con Martins et al. (2004), que sugiere la cantidad de señales visuales que emiten las diferentes especies de Liolaemus, tiene un repertorio determinado por el grupo filogenético. En este contexto, Martins et al., sugerirían que las especies del grupo L. chiliensis serían más visuales, mientras que Eulaemus menos. A pesar de esto, el análisis de señal filogenética para el número de cabeceos fue bajo, sugiriendo que no necesariamente la filogenia estaría explicando este comportamiento. La cantidad de despliegues visuales que realizan los lagartos se ven modificados por ciertos factores como ser: el contexto, siendo más frecuentes en contextos agonísticos o de combates entre machos (Orrel & Jenssen, 2003); el sexo, siendo más frecuentes en machos que en hembras (Jenssen et al., 2000); o por la época, siendo más frecuentes en época reproductiva (Halloy, 2012). Adicionalmente, Fox & Shipman (2003), mencionaron que en Liolaemus, aquellas especies de mediana a baja altura a nivel del mar (menos de 200 msnm) y baja densidad poblacional, serían especies más agresivas y utilizarían más despliegues visuales. A pesar de que estos aspectos pueden influir sobre

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la cantidad de despliegues visuales, los datos de Martins et al (2004), no son lo suficientemente claros en lo referido al contexto, época reproductiva, altitud o densidades de las especies. Al analizar el fenograma (Fig.42 B), se observa que las especies hermanas en el clado de L. chiliensis, L. bibronii y L. robertmertensi, presentan una gran divergencia en el número de cabeceos realizados. Siendo L. bibronii una especie poco visual, y a su vez la especie con mayor desarrollo del ojo. Mientras que L. robertmertensi muestra ser muy visual, y contrariamente, mostró el menor desarrollo del ojo. Tal vez, el aumento de la señal visual en este último, sea una forma de reafirmar un mensaje visual, en presencia de una capacidad visual disminuida. En el caso de L. bibronii tal vez presente mejor capacidad visual, por lo que necesitaría menos despligues visuales para enviar una señal. Finalmente, los movimientos de los miembros, el modelo que mejor ajustó fue de Early Burst, un modelo poco frecuente en lagartos (Harmon et al., 2010). Tal vez debido a que los datos de movimiento de los miembros hayan experimentado un efecto de valor extremo, con los valores altos de L. pseudoanomalus y L. montícola en relación con las otras especies. La alta señal filogenética en este comportamiento, indicaría un fuerte componente histórico en este despliegue visual.

CAPITULO IV Comunicación Visual:110

CAPÍTULO V- Contexto Evolutivo

Sección 1: RELACIONES ENTRE VARIABLES MORFOLÓGICAS IMPLICADAS EN LA COMUNICACIÓN QUÍMICA Y VISUAL DE 67 ESPECIES DE LIOLAEMIDAE

INTRODUCCIÓN

Los animales utilizan diferentes modalidades sensoriales de manera simultánea para comunicarse, lo que se denomina comunicación multimodal (Partan & Marler, 1999; Uetz, 2000; Bro-Jørgensen, 2010). Las distintas modalidades interactúan de diferentes formas, actuando juntas de forma sinérgica (Balsby & Dabelsteen, 2002), de forma opuestas (Badyaev et al., 2002) o no tienen ningún efecto la una con la otra siendo neutras (redundantes entre sí) (Thompson et al., 2008). En el contexto de la comunicación multimodal; Ord & Blumstein (2002) estudiaron en Iguánidos, la relación entre el uso de la modalidad visual y el tamaño corporal, concluyendo que las especies más pequeñas son más visuales que las más grandes. En lagartos del género Sceloporus, se sugirió un trade-off o antagonismo entre el sentido químico y visual (Hews & Benard, 2001; Hews et al., 2011). En Hemidactylus (Gekonidae), aumenta la respuesta comportamental cuando las señales

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químicas y visuales se presentan juntas actuando de forma sinérgica (Briggs, 2012). En Liolaemus, la relación entre ambas modalidades no está del todo clara.Fox & Shipman (2003) sugieren un trade-off; Martins et al. (2004) y Labra et al. (2007) encontraron una relación positiva entre los cabeceos y lamidos realizados, sugiriendo una sinergia entre ambas modalidades. Sin embargo, a pesar de haber encontrado un indicio de sinergia entre ambas modalidades, Martins et al. (2004), mencionan que las especies del grupo de L. chiliensis con pocos poros serían más visuales y Eulaemus con muchos poros, más químicos. Diversos trabajos sugieren que la morfología de los órganos y sus relaciones indican la función de las modalidades sensoriales (Arnold, 1983; Aguirre et al., 2002; Tulli et al., 2009; Vanhooydonck et al., 2010; Millot et al., 2011; Tulli et al., 2016; Wannaprasert, 2016; Baeckens et al., 2017b; Dickson et al., 2017). De esta manera, el objetivo primario de esta sección es analizar la relación entre la superficie del ojo y el volumen del hocico en 67 especies de Liolaemidae. Además se estudiará la relación entre los poros precloacales y los órganos receptores implicados en ambos tipos de comunicación. Se espera una relación positiva entre el número poros y el volumen del hocico. En caso de existir sinergia entre la modalidad química y visual, se espera una relación positiva entre el número de poros y la superficie del ojo. Mientras que se espera lo contrario en caso de existir un trade-off. El número o la cantidad de poros precloacales presentes en Liolaemidae y principalmente en Liolaemus es diverso (Pincheira-Donoso et al., 2008). En base a la presencia o ausencia de éstos reconocemos tres grupos A (sin poros ambos sexos), B (poros sólo en los machos y no en las hembras) y C (poros en ambos sexos). Suponiendo la existencia de trade-off, se podría esperar que las especies sin poros tengan hocico pequeño y ojos grandes. Mientras que las especies con más poros, tendrían hocico grande y ojos pequeños. Como objetivo secundario se desea probar si existen o no diferencias en el tamaño del ojo y hocico en las especies representantes de los tres grupos.

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MATERIALES Y MÉTODOS

Morfología

Se trabajó con Ctenoblepharys adpsersa (una especie); Phymaturus (4 especies correspondientes a los dos clados mayores; palluma y patagonicus) y Liolaemus (62 especies pertenecientes a los clados Eulaemus y Liolaemus sensu stricto). Se tomaron datos de longitud hocico cloaca, superficie del ojo, volumen del hocico y poros de 1078 individuos adultos (593 Machos y 485 hembras) de diferentes colecciones herpetológicas (Apén. 16 y 17). Los análisis realizados incluyen tres niveles: por especie (teniendo en cuenta ambos sexos juntos), solo machos y solo hembras. Evitando así un posible un sesgo del sexo (Cabrera et al., 2013).

Análisis comparativo- árbol filogenético

Se realizaron análisis filogenéticos comparativos, para ello se utilizó un árbol filogenético provisto por James Schulte (Schulte com. pers.) que fue construido utilizando secuencias alineadas de ADN. El árbol filogenético fue estimado utilizando un análisis de máxima verosimilitud (MV) o máximum likelihood (ML) para las 67 especies de Liolaemus estudiadas (Fig. 43).

Análisis de los datos morfológicos

Se transformó los valores de superficie del ojo y volumen del hocico a Log10 para que cumplan con los supuestos de normalidad; entonces, se utilizó la media de los

Log10 de cada dato. Los datos de poros precloacales fueron no fueron transformados. Se realizó un análisis de corrección del tamaño filogenético (Pág. 29) de la superficie del ojo y el volumen del hocico. Para determinar la relación entre la superficie del ojo, volumen del hocico y el número de poros se utilizó un PRMA (Pág. 29). Para estudiar las diferencias entre estos caracteres, en los tres grupos, se realizó un PhylANOVA con 1000 simulaciones de búsqueda con sus respectivas pruebas a posteriori (Pág. 29).

CAPÍTULOV Evolutivo:113 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Fig. 43: Árbol basado en evidencia molecular mostrando las relaciones filogenéticas de las especies estudiadas. Los distintos colores indican los diferentes grupos: Ctenoblepharys, dorado; Phymaturus, verde; Liolaemus, naranja; grupo chileno, rojo; Eulaemus, azul; grupo L. lineomaculatus, marrón; grupo L. montanus, celeste; grupo L. boulengeri, rosado.

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RESULTADOS La superficie del ojo mostró una relación positiva con el volumen del hocico en los análisis del total de individuos (Fig. 44 A; Tabla 30), tanto en machos (Fig. 44 B; Tabla 30) como en hembras (Fig. 44 C; Tabla 30). El número de poros y hocico tuvieron relación positiva en el total de individuos (Fig. 45 A; Tabla 30) y en hembras (Fig. 45 B; Tabla 30); no así en machos (Tabla 30). El número de poros y la superficie de los ojos tuvieron relación positiva en el total de individuos (Fig. 45 C; Tabla 30) y en hembras (Fig. 45 D; Tabla 30); no así en machos (Tabla 30).

Tabla 30: resultados del RMA filogenético, mostrando correlaciones entre pares de variables; T= t estadístico, P = estadístico p; M=pendiente. Se realizaron tres análisis: por especie (negro), solo machos (azul) y solo hembras (rojo).

Variables T P M Ojo/hocico 2,62 0,01 0,68 Poros/hocico 6,60 <0,01 0,044 Poros/ojos 9,96 <0,01 0,03

Ojom / hocicom 2,44 0,02 0,57 Porom/hocicom 0,1 0,90 -0,07 Porom/ojom 0,00 1,00 -0,04

Ojoh / hocicoh 2,20 0,03 0,56 Porosh/hocicoh 4,39 <0,01 0,06 Porosh/ojoh 8,99 <0,01 0,03

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Fig. 44: Relación positiva entre los residuales filogenéticos (RF) del volumen del hocico versus la superficie del ojo en: A-especie; B-machos; C-hembras.

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Fig. 45: Relación positiva entre los residuales filogenéticos (RF) del volumen del hocico versus los poros precloacales: A-especie; B- hembras y relación positiva entre los residuales filogenéticos (RF) de la superficie del ojo versus los poros precloacales: C-especie; D- hembras.

Los resultados del PhyANOVA, (Tabla 31) mostraron que solo la superficie del ojo en hembras presentó diferencias significativas (Tabla 31; Fig. 46). El test a posteriori, mostró que las hembras del grupo A presentaron ojos más pequeños que las hembras del grupo B (P = 0,03) y que las hembras del grupo C (P = 0,04); mientras que las hembras del grupo B y C no difirieron entre sí (P = 0,68). El resto de las variables analizadas no fueron significativas (ver Tabla 31).

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Tabla 31: resultados del PhylAnova considerando como variables respuestas los residuales filogenéticos de la superficie del ojo, residuales filogenéticos del volumen del hocico y número de poros precloacales en especie (negro), en machos (azul) y hembras (rojo). Como variable categórica el factor grupo con tres niveles: A, sin poros precloacales en ambos sexos; B, machos con poros precloacales y hembras no y C, machos y hembras con poros precloacales. En negrita valores de p estadísticamente significativos.

Variable F P

Ojo 4,16 0,18 Hocico 2,40 0,37 Ojom 4,03 0,17 Hocicom 3,97 0,19 Ojoh 6,3 0,05 Hocicoh 3,18 0,26

Fig. 46: Gráfico en cajas de los residuales filogenéticos de la superficie del ojo en hembras en los tres grupos A (ambos sexos sin poros precloacales) B (machos con poros precloacales y hembras sin poros) y C (ambos sexos con poros precloacales). Siendo los ojos de las hembras del grupo A significativamente más pequeños que los otros dos grupos. Los asteriscos indican valores de P significativos: A * B = 0,03; A * C = 0,04.

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DISCUSIÓN

Los resultados sugieren que ambas modalidades: química y visual, podrían actuar de forma sinérgica. El número de poros mostró una relación positiva con el volumen del hocico, fundamentalmente en hembras, lo que sugiere que al menos en éstas pueden considerarse como un indicador del uso de la modalidad química, no así en los machos en los cuales no mostró relacionarse significativamente con la superficie del hocico. El número de poros también mostró relacion positiva con la superficie de los ojos, sugiriendo también una acción sinérgica entre ambos. Nuestros datos indicaron una correlación positiva entre la superficie del ojo y el volumen del hocico, así también las especies con ojos más grandes, tienden a tener también más número de poros precloacales. Estos datos podrían sugirir que ambas modalidades, podrían estar actuando de manera sinérgica. Sin embargo, es importante considerar también la existencia de una posible correlación evolutiva con el incremento del tamaño de la cabeza y todas sus estructuras asociadas (en el caso del hocico y los ojos). Nuestros resultados son coincidentes con lo observado por otros autores (Thompson, 2002; Martins et al., 2004; Labra et al., 2007) desde el comportamiento, los cuales, sugieren que, el número de cabeceos y número de lamidos se relacionan positivamente. Esta relación positiva (por un lado, entre los rasgos morfológicos y por el otro, entre ambos comportamientos) parece sugerir que ambas modalidades no son redundantes entre sí, siguiendo la hipótesis de mensajes múltiples, la cual hace referencia a que los receptores químicos y visuales recibirían diferentes mensajes (Jhonstone, 1996). Otra posible explicación para la relación positiva entre los sentidos químicosy visuales podría ser la modulación de un sentido sobre otro (Partan & Marler, 2005), es decir que uno de los sentidos sea predominante y module o “controle” la expresión del otro. Existen evidencias que sugieren que el sentido químico modularía las respuestas comportamentales en algunas especies de Liolaemus (Hoare & Labra, 2013; Labra & Hoare, 2015, Vicente & Halloy, 2017). Es posible que el sentido químico esté modulando e incrementando las respuestas visuales, y que ambos puedan estar co-evolucionando juntos. Contrariamente, en Sceloporus, ambos sentidos (químico y visual), muestran una relación negativa (Hews & Benard, 2001) indicando que ambas llevan el mismo tipo de información, y son redundantes (Hews et al., 2011).

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En hembras, los poros se relacionaron positivamente con el volumen del hocico, mientras que en machos no. Esto podría sugerir que el número de poros podría ser utilizado como un predictor del uso del sentido químico en hembras, no así en los machos a diferencia de lo sugerido en el trabajo de Martins et al. (2004). Tal vez, podría ser un rasgo asociado al reconocimiento sexual (Vicente & Halloy 2015) por parte de las hembras, que presenten un mayor compromiso del sistema químico. El cual podría actuar como una barrera reproductiva (Labra, 2008A). Es posible que exista un sesgo debido a la diferencia en el número de especies de hembras y machos con poros precloacales. Puesto que en nuestro estudio, solo las hembras del grupo C presentan poros y en los machos, los poros se encuentran en de los grupos B y C. Sería conveniente ampliar el número de especies con poros en hembras, para balancear las presentes en machos. Los resultados del ANOVA filogenético señalaron que el tamaño del ojo en las hembras del grupo A son más pequeños que los ojos de las hembras de los otros grupos. Estos resultados contradicen nuestras expectativas. Una posible explicación bajo la premisa de que los sexos se reconocen visualmente, podría ser que la morfología de los ojos está influenciada por los sistemas de apareamientos (Vidal Maldonado, 2011) y los procesos de selección sexual dirigen la evolución de los sistemas sensoriales en lagartos (Wiens, 1999; Ossip-Klein et al., 2013). Es posible que las hembras de los grupos más visuales (a diferencia de los machos) no tengan una presión de selección visual en un sistema polígamo, por lo que el tamaño de sus ojos sea pequeño. Otra cuestión interesante a tener en cuenta es la presencia o ausencia del dicromatismo sexual en estos grupos sin poros precloacales. Dado que el color actúa como una señal visual estática (Partan & Marler, 2005), las especies dicromáticas recibirían más información visual que aquellas que no lo son, por lo que se podría esperar un mayor desarrollo visual en las primeras. Hay especies, en el clado de Eulaemus, como las del grupo de Liolaemus lineomaculatus, o del grupo de L. chiliensis como L. carlosgarini o L. riodamas que carecen de poros precloacales y el dicromatismo sexual es poco notable (Esquerre et al., 2013; Abdala et al., 2014), sin embargo, también hay especies como L. kolengh (Abdala & Lobo, 2006) o L. coeruleus en ambos clados, cuyos machos carecen de poros precloacales y presentan dicromatismo sexual. Futuros estudios serían necesarios para probar, por un lado, si en estos grupos la presencia de dicromatismo sexual, se relaciona con los sistemas de apareamientos influyendo sobre el tamaño de los ojos, y por otro

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lado, sería necesario aumentar la cantidad de representantes de especies en la cual ambos sexos carecen de poros precloacales. En este trabajo se consideraron 4 de las 16 conocidas hasta ahora (Pincheira-Donoso & Scolaro, 2007; Aguilar et al., 2013; Esquerre et al., 2013). Asi también, no se puede descartar la ausencia de un factor filogenético, ya que 3 de esas 4 pertenecen al grupo de L. lineomaculatus (L. lineomaculatus, L. kolengh, L. hatcheri; Breitman et al., 2011) por lo que sería importante incorporar más representantes sin poros precloacales del clado de L. chiliensis o grupo Chileno (Esquerre et al., 2013).

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Sección 2: EVOLUCIÓN Y ASOCIACIÓN DE LOS ASPECTOS MORFOLÓGICOS VINCULADOS A LA COMUNICACIÓN QUÍMICA Y VISUAL EN LIOLAEMUS: UNA PERSPECTIVA MORFO-AMBIENTAL

INTRODUCCIÓN

Los animales envían y perciben diferentes tipos de señales durante el acto de comunicación (Bradbury & Vehrencamp, 1998). Para ello utilizan diferentes sentidos que participan en la recepción y percepción de las señales (Price, 2017). El ambiente a su vez, interactúa con estas señales generando diferentes presiones selectivas sobre la recepción y percepción de las mismas. La hipótesis de deriva sensorial de Endler (1992) predice que las diferentes condiciones ambientales dirigen la evolución de los sistemas sensoriales y las señales asociadas a ellos. Aquellas señales, receptores y comportamientos que maximicen la recepción y minimicen su degradación serán seleccionadas por selección natural (Darwin, 1859). Como resultado de ello, la evolución de estos tres rasgos no es independiente entre sí, estando afectados por el ambiente. Entonces, una propiedad de la evolución de los sistemas sensoriales y receptores asociados a ellos es que éstos acompañan la evolución de las señales que reciben. Un grupo de especies o familia de especies ampliamente distribuidos constituye un excelente modelo para estudiar la influencia de los diferentes ambientes y hábitats, sobre los distintos tipos de comunicación (Edwards et al., 2015). Como ya se ha mencionado, la familia Liolaemidae y sobre todo Liolaemus, presentan una extensa distribución. Las especies de Liolaemus se encuentran desde montañas, desiertos, bosques y costas arenosas cercanas al mar. Además, tienen diversos usos de hábitat (Tulli et al., 2016). Habitan en diferentes microambientes estructuralmente abiertos, semiabiertos o cerrados (Abdala, com. pers.). El desarrollo de los órganos sensoriales, esta relacionado con el uso del hábitat de los organismos (Liu et al., 2016).

CAPÍTULOV Evolutivo:122 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Así también, otros posibles órganos relacionados con el ambiente, son lás glándulas de secreción química (Alberts, 1992b). En otros géneros de lagartos se evaluó la relación entre los poros y diferentes variables ambientales (Baeckens et al., 2015; Edwards et al., 2015; Mayerl et al., 2015; García-Roa et al., 2017). En lacértidos, las condiciones climáticas y ambientales afectan la composición de las secreciones químicas (Baeckens et al., 2017d). Estas diferencias favorecen la permanencia y la durabilidad de los rastros químicos (Ali & Morgan, 1990; Alberts, 1992b). En este contexto, el objetivo principal de esta sección es estudiar si el ambiente y los diferentes usos de hábitats influyen sobre los receptores (superficie del ojo y volumen del hocico) y emisores (poros) morfológicos. Se probará primero si los poros se encuentran asociados a distintas variables climáticas (temperatura, humedad, precipitación). Segundo, se estudiará la relación entre los receptores morfológicos (volumen del hocico y superficie del ojo) y las variables climáticas. Las especies que presentan ojos más grandes, tienden a tener también más número de poros precloacales. Esto podría indicar las posibles relaciones sinérgicas entre ambas modalidades (visual y química). Sin embargo, los estudios previos sobre la presencia y el número de poros en Liolaemus realizados por otros autores, no son consistentes. , por ej. Escobar et al. (2001) mencionan que los poros se relacionan a factores ambientales. Las especies ambientes más secos, altos y con gran porcentaje de radiación UV, presentantarían mayor cantidad de poros precloacales. Pincheira-Donoso et al. (2008) y García-Roa et al. (2017) proponen que la filogenia es lo que mejor explicaría la presencia y número de poros, y no el ambiente. Es por ello que se propone poner a prueba la hipótesis ambiental y filogenética en las especies de Liolaemidae. Se explorarán los modelos evolutivos que expliquen mejor los datos. Finalmente, en Liolaemus los colores envían señales sobre diferentes condiciones del emisor (Salica & Halloy, 2009). Además, existen grupos de especies con dicromatismo sexual o con sexos homocromáticos (Etheridge, 1993; Breitman et al., 2011; Abdala et al., 2014).Teniendo en cuenta la presencia o ausencia de dicromatismo sexual, se estudiará su relación con el tamaño de los ojos. Se espera que las especies dicromáticas tengan ojos más grandes, mientras que aquellas especies sin dicromatismo presenten ojos más pequeños. En resumen, en esta sección se estudiarán: i) la relación entre los diferentes ambientes y usos de hábitat, con los órganos implicados en ambos tipos de

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comunicación; ii) relación de los mismos (volumen del hocico, número de poros precloacales, superficie del ojo) con diferentes variables climáticas; iii) señal filogenética y los modelos evolutivos que mejor explican la evolución de los rasgos morfológicos relacionados con la comunicación química (volumen del hocico, número de poros precloacales) y visual (superficie del ojo); iv) la relación entre el dicromatismo sexual y el tamaño de la superficie de los ojos.

MATERIALES Y MÉTODOS Se estudiaron los individuos analizados en la sección anterior (ver Apén. 16 y 17).

Datos categóricos

Para la categorización de los diferentes ambientes, usos de hábitat y dicromatismo, se utilizó información proveniente de la literatura (Donoso-Barros, 1961; Cei & Ortiz-Zapata, 1983; Medel et al., 1988; Etheridge, 1993, 1995; Lobo & Laurent, 1995; Scolaro & Cei, 1997; Halloy et al., 1998; Etheridge, 2000; Schulte II et al., 2000; Ávila et al., 2004; Abdala & Lobo, 2006; Abdala, 2007; Quinteros et al., 2008; Breitman et al., 2011; Abdala et al., 2015) y datos de comunicación personal (Abdala CS; Cruz FB; Labra A; Lobo F; Quinteros AS; Tulli MJ; Valdecantos S) (Fig. 47). Los diferentes usos de habiat fueron categorizados de la siguiente manera (Fig. 47): i) Arborícolas, especies que pasan la mayor parte del tiempo en ramas o troncos de árboles. ii) Arenícolas, especies que viven en zonas de dunas de arena, pero sin zambullirse en el interior de la arena. iii) Generalistas, especies que explotan cualquier tipo de hábitat sin observarse una preferencia entre tierra, ambientes rocosos o arena. iv) Saxícolas, especies que se encuentran sobre paredes rocosas, siendo capaces de esconderse en el interior de las grietas y hendiduras de las rocas, utilizándolas como la principal forma de refugio. v) Zambullidores, especies que pueden zambullirse dentro de la arena, pasando gran parte de su tiempo allí. Los diferentes ambientes fueron categorizados de la siguiente manera (Fig.47): i) Abiertos, con poca vegetación y buena visibilidad.

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ii) Semi abiertos, con luces tenues rodeado por vegetación semicerrada y rocas graníticas. iii) Cerrados, con vegetación abundante y poca proporción de luz, zonas boscosas o muy vegetadas.

Finalmente, la presencia o ausencia de dicromatismo sexual, fue considerado como un carácter binario con dos estados: i) Ausente: ambos sexos presentan la misma coloración dorsal y ventral. ii) Presente: ambos sexos presentan diferentes coloraciones dorsales y ventrales.

Se utilizaron los residuales filogenéticos (superficie del hocico y del ojo) y el promedio del número de poros. Se realizó un PhylANOVA (Pág. 29) con un número de1000 simulaciones de búsqueda. Considerando como variables categóricas los diferentes ambientes y usos de hábitat.

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Fig. 47: Relaciones filogenéticas entre las especies estudiadas, en donde se puede observar de izquierda a derecha, el grupo al cual pertenece en función de la presencia o ausencia de poros en ambos sexos (A- ausencia de poros en ambos sexos; B- machos con poros, hembras sin poros y C- machos y hembras con poros precloacales); presencia o ausencia de dicromatismo sexual, tipos de ambientes y uso de hábitat.

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Relación con las variables climáticas Para la obtención de las variables ecológicas, se utilizó información georreferenciada donde habitan las especies (Fig. 48). Los datos ecológicos fueron obtenidos a través de Wordclim con resolución temporal desde 1970 a 2000, (Hijmans et al., 2005). Se obtuvieron datos de altura y teniendo en cuenta los meses más cálidos desde octubre hasta marzo asociados con la mayor actividad de los lagartos (Cruz et al., 2011). Se obtuvo información promedio de las siguientes variables climáticas: a. Humedad (presión del vapor de agua, Pa): relacionada con la volatilidad y la permanencia de los rastros químicos, valores altos de humedad pueden disminuir el tiempo de permanencia de estos (Alberts, 1992b). b. Precipitación (mm3): el incremento de la precipitación disminuye el tiempo de permanencia de los rastros químicos sobre el sustrato (Wilder et al., 2005). c. Temperatura (°C): su incremento produce un aumento en la volatilidad y disminución de la permanencia de los rastros químicos (Ali & Morgan, 1990), disminuyendo la eficacia del reconocimiento químico en otros lagartos (Martín & López, 2013). d. Vientos (m/s): altas velocidades pueden producir una difusión turbulenta de los rastros químicos y afectar también la visibilidad (Alberts, 1992b). Se utilizó el programa QGIS (QGIS versión 2.18.9; www. qgis.org; Development Team 2017) para poder integrar la información entre el punto de distribución de las especies y las diferentes capas de información geográficas. Asi de esta manera extraer los datos de nuestra variables de interés. Para calcular las relaciones entre la superficie del ojo, volumen del hocico y poros precloacales y las variables ecológicas (altura) y climáticas (humedad, precipitación, temperatura y vientos), se realizó un PGLS (Pág. 29). Nuestras variables predictivas fueron por un lado: altura, humedad precipitación, temperatura y vientos; mientras que la morfología a nivel de especie fueron Ojo, Hocico y Poros; en machos: Ojom, Hocicom y Porosm y en hembras Ojoh, Hocicoh y Porosh fueron nuestras variables respuesta.

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Señal filogenética y modelos evolutivos

Se calculó la señal filogenética para los poros precloacales, volumen del hocico y superficie del ojo (Pág. 29). Se exploró los posibles modelos evolutivos que podrían estar actuando: movimiento Browniano, modelo de Ornstein-Uhlembeck yEarly Burst (Pág. 31).

Fig. 48: Los puntos rojos sobre el mapa muestran el punto geográfico exacto de cada unas de las especies estudiadas.

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RESULTADOS

Al analizar los modos de vida, los resultados del PhyANOVA, los poros difirieron en especie (Fig. 49 A) y en machos (Tabla 32; Fig. 49 B). El resto de las variables no tuvieron diferencias significativas. La prueba de Tukey en especie y machos, mostró que el número de poros de los arborícolas difirió de los saxícolas y zambullidores (Prueba de Tukey, P <0,05; en todos). El número de poros precloacales en las especies con los usos de habitat, no difirieron (P > 0,05; todos).

Tabla 32: Valores de F y P estadísticos, resultado del PhylANOVA, considerando como variable categórica los distintos usos de hábitat: arborícolas, arenícolas, generalistas, saxícolas y zambullidores. Como variables dependientes los residuales filogenéticos del volumen del hocico, número promedio de poros precloacales y residuales filogenéticos de la superficie del ojo por especie, machos (m) y en hembras (h). En negrita, valores de P significativos (P<0.05).

Variables F P Hocico 1,85 0,65 Poros 8,37 0,04 Ojos 1,54 0,76

Hocicom 0,97 0,88 Porosm 8,35 0,03 Ojosm 1,16 0,81

Hocicoh 1,29 0,81 Porosh 3,44 0,4 Ojosh 1,4 0,78

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Fig. 49: Resultados del PhylANOVA mostrando los diferentes usos de hábitats y el promedio de poros precloacales, mostrando las diferencias principalmente entre arborícolas (verde) y arenícolas (amarillo), generalistas (marrón), saxícolas (gris) y zambullidores (naranja). A- Análisis por especie (considerando ambos sexos); B- análisis en los machos. El asterisco (*) indica diferencia significativa (P<0,05) entre arborícolas, arenícolas, saxícolas y zambullidores.

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Los resultados del PhyANOVA, para la relación entre las variables morfológicas y diferentes ambientes como variable explicativa no difirieron significativamente entre ellos (Tabla 33).

Tabla 33: Valores de F y P estadísticos, resultado del PhylANOVA, considerando como variable categórica los ambientes: abiertos, semiabiertos y cerrados. Como variables dependientes los residuales filogenéticos del volumen del hocico, número promedio de poros precloacales y residuales filogenéticos de la superficie del ojo por especie, machos (m) y en hembras (h). En negrita, valores de P significativos (P<0,05).

Variables F P Hocico 0,38 0,9 Poros 3,82 0,4 Ojos 1,97 0,58

Hocicom 0,15 0,95 Porosm 5,64 0,22 Ojosm 0,87 0,82

Hocicoh 0,05 0,98 Porosh 1,58 0,7 Ojosh 0,98 0,82

Al analizar la relación entre las 3 variables morfológicas y las variables climáticas, para las especies se generaron 93 posibles modelos (Apén. 18). Para la variable Hocico en base al criterio de Akaike se generó 4 modelos verosímiles y significativos (Tabla 34). El volumen del hocico mostró relacionarse positivamente con las precipitaciones y la temperatura (Fig. 50 A y B), y negativamente con los vientos (Fig. 50 C). El análisis de la variable Poros en base del criterio de Akaike generó 5 modelos verosímiles, sin embargo ningunos de estos modelos fueron significativos (Tabla 34). El análisis de la variable Ojo en base al criterio de Akaike generó 4 modelos verosímiles y significativos (Tabla 34). La superficie del ojo mostró relacionarse negativamente con los vientos (Fig. 50 D) y positivamente con la humedad (Fig. 50 E).

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Tabla 34: Resumen de los 12 mejores ajustes de los modelos de PGLS filogenéticos para las especies, considerando como variables dependientes: Hocico= residuales filogenéticos del volumen del hocico de los machos; Poros= número de poros precloacales de los machos; Ojo= residuales filogenéticos de la superficie del ojo de los machos. Como variables respuestas se consideraron datos ambientales: Altura y el promedio de, los meses de mayor actividad de los lagartos (desde octubre hasta marzo), de Precipitación= precipitación; Humedad= porcentaje de vapor de agua en el ambiente, Temperatura = temperatura de la zona donde habitan las especies y Vientos= velocidad de vientos. λ = señal filogenética (de Pagel) de los residuales de la relación; Ord orig = Ordenada al origen; Var= variables respuestas; Pend= pendiente; Pv= valores parciales de P para cada variable; Pm= valor de P para el modelo completo. En negrita valores de p estadísticamente significativos.

Modelos Λ Ord orig. Var Pend Pv Pm Hocico~precipitación+temperatura+vientos9,59E -01 -0,02 Precipitación 0,00125 0,02 Temperatura 0,00460 0,06 0,001 Vientos -0,01130 0,1 Hocico~altura+ precipitación +vientos 9,49E-01 0,10 Altura -0,00002 0,09 Precipitación 0,00121 0,026 0,002 Vientos -0,01759 0,005 Hocico~precipitación+temperatura 9,50E-01 -0,10 Precipitación 0,00112 0,04 0,002 Temperatura 0,00633 0,005 Hocico~precipitación+vientos 9,28E-01 0,08 Precipitación 0,00126 0,021 0,003 Vientos -0,01699 0,007

Poros~vientos 9,22E-01 3,78 Vientos -0,07067 0,56 0,56 Poros~precipitación 9,26E-01 3,37 Precipitación 0,00569 0,65 0,65 Poros~altura 9,17E-01 3,34 Altura 0,00010 0,59 0,59 Poros~temperatura 9,21E-01 3,45 Temperatura 0,00024 0,99 0,99 Poros~humedad 9,21E-01 3,45 Humedad 0,00280 0,99 0,99

Ojo~vientos 8,60E-01 0,04 Vientos -0,01010 0,014 0,014 Ojo~humedad+vientos 8,24E-01 0,01 Humedad 0,02418 0,22 0,023 Vientos -0,00819 0,057 Ojo~precipitación+humedad 1,00E-60 -0,07 Precipitación -0,00049 0,22 0,001 Humedad 0,06695 0,001 Ojo~temperatura+humedad 1,00E-60 -0,09 Temperatura 0,00254 0,27 0,01 Humedad 0,03021 0,31

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Fig. 50: Diferentes relaciones en especie (machos y hembras juntos) y las variables ambientales. Relaciones entre los residuales filogenéticos (RF) de las variables morfológicas de las especies y el promedio de las variables climatológicas en los meses de mayor actividad de los lagartos (desde octubre hasta marzo). A- Relación positiva entre el volumen del hocico y la precipitación; B- relación positiva entre el volumen del hocico y la temperatura; C- relación negativa entre el volumen del hocico y los vientos; D- relación negativa entre la superficie del ojo y los vientos; E- relación positiva entre la superficie del ojo y la humedad.

Analisis por sexo:

MACHOS Al analizar la relación entre las 3 variables morfológicas y las variables ambientales en machos, se generaron 93 posibles modelos (ver Apén. 19). Para la variable Hocicom en base al criterio de Akaike se generaron dos modelos verosímiles y

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significativos. El volumen del hocico mostró relacionarse positivamente con ambas variables: temperatura y humedad (Fig. 51 A y B). La variable respuesta Porosm en base al criterio de Akaike generó 5 modelos más informativos, sin embargo ninguno fue significativo (Tabla 35). La variable Ojom en base al criterio de Akaike, generó 4 modelos verosímiles y significativos. La superficie del ojo mostró relacionarse positivamente con la temperaturay humedad (Fig. 51 C y D).

Tabla 35: Resumen de los mejores 11 ajustes de los modelos de PGLS filogenéticos para los machos, considerando como variables dependientes: Hocicom= residuales filogenéticos del volumen del hocico de los machos; Porosm= número de poros precloacales de los machos; Ojom= residuales filogenéticos de la superficie del ojo de los machos; Como variables respuestas se consideraron datos ambientales: Altura y el promedio de los meses de mayor actividad de los lagartos (desde octubre hasta marzo) de Precipitación= precipitación; Humedad= porcentaje de vapor de agua en el ambiente, Temperatura = temperatura de la zona donde habitan las especies y Vientos= velocidad de vientos. λ = señal filogenética (de Pagel) de los residuales de la relación; Ord orig = Ordenada al origen; Var= variables respuestas; Pend= pendiente; Pv= valores parciales de P para cada variable; Pm= valor de P para el modelo completo. En negrita valores de p estadísticamente significativos.

Modelos Λ Ord orig. Var Pend Pv Pm Hocicom~ temperatura 0,75 -0,08 temperatura 0,00561 0,034 0,034 Hocicom~ humedad 0,72 -0,07 Humedad 0,06776 0,04 0,04

Porosm~vientos 0,99 5,94 Vientos 0,11054 0,37 0,37 Porosm~ humedad 0,99 6,63 Humedad -0,16254 0,79 0,79 Porosm~ altura 0,99 6,39 Altura 0,00004 0,83 0,83 Porosm~ temperatura 0,99 6,55 temperatura -0,00642 0,88 0,88 Porosm~ precipitación 0,99 6,47 precipitación -0,00146 0,9 0,9

Ojom~ temperatura 0,00 -0,07 temperatura 0,00355 <0,001 <0,001 Ojom~ humedad 0,00 -0,06 Humedad 0,04304 0,015 0,015 Ojom~ precipitación + humedad 0,00 -0,05 precipitación -0,00060 0,17 0,02 Humedad 0,05366 0,005 Ojom~ precipitación+ temperatura 0,00 -0,07 precipitación -0,00039 0,35 0,02 temperatura 0,00388 0,005

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Fig. 51: Relaciones entre los residuales filogenéticos (RF) de las variables morfológicas de machos y el promedio de las variables climáticas en los meses de mayor actividad de los lagartos (desde octubre hasta marzo). A- Relación positiva entre el volumen del hocico y la temperatura; B- relación positiva entre el volumen del hocico y la humedad; C- relación positiva entre la superficie del ojo y la temperatura; D- relación positiva entre la superficie del ojo y la humedad.

HEMBRAS

Al analizar la relación entre las 3 variables morfológicas y las variables ambientales, en hembras se generaron 93 posibles modelos (ver Apén. 20). Para la variable Hocicoh en base al criterio de Akaike se generó 3 modelos verosímiles y significativos (Tabla 36). El volumen del hocico mostró relacionarse negativamente con los vientos (Fig. 52 A). Para la variable Porosh en base al criterio de Akaike se generó un solo modelo verosímil y significativo. Los poros mostraron relacionarse positivamente con la altitud (Fig. 52 B). Para la variable Ojoh en base al criterio de Akaike se generó 4 modelos verosímiles, de los cuales 3 fueron significativos (Tabla 36). La superficie del ojo mostró relacionarse positivamente con la humedad y negativamente con precipitación (Fig. 52 C y D).

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Tabla 37: Resumen de los mejores ajustes de los modelos de PGLS filogenéticos para las hembras, considerando como variables dependientes: Hocicoh= residuales filogenéticos del volumen del hocico de las hembras; Porosh= número de poros precloacales de las hembras; Ojoh= residuales filogenéticos de la superficie del ojo de hembras; Como variables respuestas se consideraron datos ambientales: Altura, Precipitación= precipitación promedio anual; Humedad= porcentaje de vapor de agua en el ambiente y Vientos= velocidad de vientos promedio. λ = señal filogenética (de Pagel) de los residuales de la relación; Ord orig = Ordenada al origen; Var= variables respuestas; Pend= pendiente; Pv= valores parciales de P para cada variable; Pm= valor de P para el modelo completo. En negrita valores de p estadísticamente significativos.

Modelos Λ Ord orig. Var Pend Pv Pm Hocicoh~ 0,70 0,10 Vientos -0,01862 0,006 0,006 Vientos Hocicoh~ humedad+ 0,63 0,02 Humedad 0,04904 0,14 0,008 vientos Vientos -0,01463 0,04 Hocicoh~ vientos+ 0,72 0,12 Vientos -0,01952 0,005 0,014 altura Altura -0,00001 0,27

Porosh~ 0,00 0,24 Altura 0,00035 0,017 0,017 Altura

Ojoh~ 0,00 -0,08 Precipitación -0,00106 0,032 0,005 precipitación+humedad Humedad 0,06830 0,001 Ojoh~ precipitación+humedad+ 0,00 -0,04 Precipitación -0,0011 0,02 vientos Humedad 0,06 0,01 0,006 Vientos -0,005 0,18 Ojoh~ 0,90 0,04 Vientos -0,00846 0,09 0,09 Vientos Ojoh~ precipitación+humedad+ 0,00 -0,10 Precipitación -0,00116 0,023 altura Humedad 0,07974 0,0017 0,01 Altura 0,00001 0,37

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Fig. 52: Relaciones entre los residuales filogenéticos (RF) de las variables morfológicas de hembras y el promedio de las variables ecológicas en los meses de mayor actividad de los lagartos (desde octubre hasta marzo). A- Relación negativa entre el volumen del hocico y los vientos; B- relación positiva entre el número de poros precloacales y la altitud; C- relación positiva entre la superficie de los ojos y la humedad; D- relación negativa entre la superficie de los ojos y las precipitaciones.

La señal filogenética para todas las variables analizadas, fue baja (Tabla 38), a excepción del número de poros en machos (Tabla 38). El hocico en especie se ajustó a un modelo de Ornstein-Uhlembeck (OU) mientras que el ojo a un modelo de OU y movimiento Browniano (MB). El hocico y el ojo en machos y hembras ajustaron a un modelo de OU. El número de poros en especies y hembras se ajustó a un modelo de OU, mientras que en machos a un modelo de MB (Tabla 38).

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Tabla 38: Valores de señal filogenética K de Blomberg (k) y lambda de Pagel (λ). Valores de Verosimilitud (Loglik) y AICc obtenidos con tres modelos evolutivos (movimiento Browniano - MB, Ornstein-Uhlembeck - OU y Early Burst - EB); wAICc corresponde al peso de los diferentes modelos y BestModel= indica el modelo evolutivo que mejor se ajustó a los datos. Los rasgos morfológicos incluidos fueron: Ojo; VH= volumen del hocico; PP=número de poros precloacales. En negrita modelos seleccionados con el valor más alto de peso wAICc. En Negro: análisis por especie, azul: análisis en machos y rojo: análisis en hembras. PK = valor de P para K; P λ= valor de P para lambda.

Logli AIC Best Variable k Pk λ P λ Loglink AICc Wi Wi Loglik AICc Wi k c Model BM OU EB

Poros 0,1 0,02 0,1 <0,01 -992 1988 0 -130 267 0,98 -134 275 0,02 OU <0,0 0,2 - Hocico 0,2 0,1 <0,01 74 -144 76 0,61 74 -142 0,10 OU 1 9 146 <0,0 0,4 - OU/B Ojo 0,2 0,1 <0,01 106 -208 108 0,46 106 -206 0,13 1 1 210 M <0,0 0,5 Porosm 0,4 0,3 <0,01 -123 250 -123 252 0,24 -123 253 0,19 BM 1 7 0,0 - Hocicom 0,1 0,01 0,08 <0,01 50 -97 58 0,99 50 -94 0,00 OU 1 109 0,0 0,00 - Ojom 0,05 0,9 89 -175 0 97 0,99 89 -172 0,10 OU 5 5 188 Porosh 0,1 0,02 0,1 0,9 -139 283 0 -119 245 1,00 -139 284 0,00 OU - Hocicoh 0,1 0,05 0,08 0,01 -49 9825 0 65 0,99 58 -111 0,10 OU 123 <0,0 - Ojoh 0,2 0,1 <0,01 96 -186 0,3 97 0,60 95 -183 0,10 OU 1 187

Dicromatismo El PhyANOVA para el dicromatismo y su relación con el tamaño de los ojos no difirió significativamente (Tabla 39).

Tabla 39: Valores de F y P estadísticos, resultado del PhylANOVA considerando como variable categórica la presencia o ausencia de dicromatismo sexual, y como variables dependientes los residuales filogenéticos de la superficie del ojo por especie, machos (Ojosm) y en hembras (Ojosh).

F P Variable F P

Ojos 0,14 0,79

Ojosm 0,019 0,91

Ojosh 0,64 0,39

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DISCUSIÓN

Relación entre los diferentes usos de hábitat y la visibilidad del ambiente con los órganos implicados en ambos tipos de comunicación.

Los resultados nos sugieren que Liolaemus es un género bastante conservador en cuanto a su morfología, como ha sido mencionado por otros estudios (Cruz et al., 2009, 2011; Tulli et al., 2009). Sin embargo, el número de poros precloacales mostró diferencias en los diferentes usos de hábitats. Las especies arborícolas presentan menos poros, estos resultados nos sugerirían que el tipo de substrato es un agente ecológico relacionado con los poros en machos. La cantidad de rastros químicos depositados aumenta con la mayor cantidad de poros (Baeckens et al., 2017b). El tipo de substrato en cual habitan los lagartos afecta el número de poros (Baeckens et al., 2015). En lacértidos, aquellas especies relacionadas a substratos más vegetados presentan menos poros (Baeckens et al., 2015). Las características del substrato pueden afectar la eficiencia de la transmisión de la señal (Elías et al., 2004) y fundamentalmente las químicas (Albert, 1992b). Las señales químicas son menos efectivas en lugares vegetados (Müller-Schwarze, 2006), con lo cual las especies que ocupen estos hábitats es esperable que presenten menor presión por realizar quimo-deposiciones. La visibilidad del ambiente, parece no ser una variable que esté afectando directamente sobre el tamaño de los ojos, volumen del hocico o poros. A diferencia de nuestras predicciones, las especies de ambientes abiertos no presentaron más desarrollo del ojo. En Anolis el ambiente influye en la morfología y en la comunicación visual (Ord et al., 2007). Si comparamos Liolaemus con Anolis, encontramos que el primero a pesar de la diversidad de ambientes encontrados en su distribución (Abdala & Quinteros, 2014), las especies de este género, están asociados a ambientes homogéneos del monte. Por el contrario, las especies del género Anolis, en general se encuentran asociadas a selvas que presentan una estructura compleja. Es decir, los ambientes de monte (habitados por Liolaemus) son poco complejos y más abiertos, mientras que las selvas (habitadas por Anolis) presentan una estructura separada en diferentes estratos verticales. Por este motivo, es posible que la estructuración del ambiente no esté

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afectando directamente sobre el grado de desarrollo visual y de percepción en Liolaemus.

Relación de las diferentes variables morfológicas y las variables climáticas El volumen del hocico mostró estar más desarrollado en las especies que habitan lugares con mayor precipitacion y temperatura. El efecto negativo por las precipitaciones sobre la permanencia de los rastros químicos (Wilder et al., 2005) y la temperatura (Ali & Morgan, 1990) podría atenuarse al tener un mayor desarrollo de los receptores químicos. Lo contrario, a menor temperatura y precipitaciones aumenta la permanencia de los rastros químicos (Ali & Morgan, 1990), disminuyendo la presión sobre la señal química, viéndose reflejada en un menor volumen del hocico. La relación negativa con los vientos parece acompañar lo mencionado anteriormente. Ya que zonas muy turbulentas dificultan la quimorecepción (Alberts, 1992b). El análisis por sexo mostró que, en machos, la temperatura y la humedad (presión de vapor Pa) tienen una correlación con el desarrollo del hocico, sin embargo el viento no, sugiriendo que que quizás no influye en la recepción de moléculas volátiles en éstos. El peso molecular aumenta en lugares cálidos y húmedos (Alberts, 1992b; Apps et al., 2015). Un incremento de temperatura disminuye la detectabilidad de los rastros (McDonough et al., 1989; Martín & López, 2013). La volatilidad de los rastros aumenta a mayor presión de vapor (Baeckens et al., 2017c). Tal vez exista un efecto de selección natural sobre aquellas especies de machos que habiten lugares de menor permanencia de los rastros químicos. Sin embargo, es posible también un efecto de selección sexual sobre el desarrollo del hocico en machos (Vanhooydonck et al., 2010), conduciéndolo hacia un mayor desarrollo de éstos. En hembras, el hocico parece ser mayor en especies de zonas ventosas. Esta relación quizás refleje una forma de atenuar la pérdida de la eficiencia de los rastros con el aumento del viento (Alberts, 1992b). Los ambientes con más vientos necesitarían un refuerzo en la cantidad de estructuras de secreción debido a su baja permanencia (Escobar et al. 2001). El número de poros precloacales, en los machos no mostró relación con variables climáticas y la altitud a diferencia de lo sugerido por Escobar et al. (2001), por lo que nuestros resultados son similares a Pincheira-Donoso et al. (2008). En hembras los poros mostraron correlacionarse con la altura, sugiriendo que el ambiente está influenciando sobre los poros, similar a lo propuesto por Escobar et al. (2001). Sin

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embargo, en nuestros resultados es importante tener en consideración un posible efecto filogenético, dado que de 22 especies de hembras con poros precloacales estudiadas; 9 (40 %) pertenecen al grupo de L. montanus asociados a ambientes de altura (Abdala & Quinteros, 2014). Aunque a pesar de ello, los valores de señal filogenética de K y lambda para el número de poros precloacales en hembras fueron bajos (Tabla 38) sugiriendo un escaso patrón filogenético. El tamaño del ojo de los reptiles puede estar relacionado con factores ambientales y ecológicos (Werner & Seifan, 2006; Hall, 2008). El tamaño del ojo en las especies analizadas mostró correlacionarse negativamente con los vientos y positivamente con la humedad. El pequeño tamaño de los ojos en ambientes fríos, secos y ventosos, tal vez evitaría la desecación de los mismos.

Señal filogenética y modelos evolutivos Nuestros datos sugieren que la presencia y el número de poros en hembras tendría poco correlato filogenético, similarmente a lo propuesto por Escobar et al. (2001). El ajuste de modelo evolutivo mostró ajustarse mejor a un modelo de OU, concordando con los resultados de García-Roa et al. (2017). Esto nos sugeriría que ciertos factores ambientales podrían estar influyendo en la cantidad de poros. Un posible factor ambiental que podría estar actuando es la altitud (Escobar et al.2001). Esta favorecía la viviparidad como principal estrategia reproductiva, como así también los bajos niveles de oxígeno (Schulte II et al., 2000; Cruz et al., 2014; Pincheira- Donoso et al., 2017). La señal filogenética en los poros de machos fue alta, similar a lo encontrado por Pincheira-Donoso et al.(2008) y García-Roa et al. (2017), sugiriendo que el número y distribución estaría explicado por la historia filogenética compartida entre las especies. Nuestros resultados fueron ambiguos para las predicciones efectuadas dado que el número de poros precloacales parece estar asociado a factores ambientales en hembras y en machos es explicado por la historia filogenética. El modelo evolutivo más verosímil para los poros de machos, ajustó al movimiento Browniano (MB) sugiriendo que la evolución del número de poros no fue afectada por la acción de una fuerza selectora sobre ellos. El ajuste de MB contrasta con los resultados de García-Roa et al. (2017), cuyos datos se ajustan a un modelo de Ornstein-Uhlembeck (OU). Resultan interesantes las diferentes rutas evolutivas encontradas en machos y hembras. Tal vez debido a la presión selectiva sobre las hembras en la discriminación de los

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rastros químicos (sobre todo congéneres; Labra, 2011), la cual actuaría como barrera química favoreciendo el aislamiento reproductivo (Labra, 2008a). Otra explicación podría ser la evolución de la viviparidad en estas (Schulte II et al., 2000; Cruz et al., 2014; Pincheira-Donoso et al., 2017). Mientras que en machos, como se ha mostrado más arriba el tipo de substrato sería el principal agente ecológico actuando sobre los poros, como así también la selección sexual (Vanhooydonck et al., 2010; Cabrera et al., 2013) o los diferentes tamaños de áreas de acción ocupados por estos (Halloy & Robles, 2002), por lo cual ambos sexos podrían estar expuestos a diferentes presiones selectivas (e.g un individuo con área de acción más grande, estaría más expuesto a depredadores). El volumen del hocico en especie, en machos y hembras, mostró valores bajos de señal filogenética, sugiriendo más la presencia de fenómenos convergentes que filogenéticos en el tamaño del hocico. Las convergencias en el desarrollo del hocico, podrían ser debido a los siguientes factores: i- es posible que el desarrollo del volumen del hocico dependa de los diferentes reconocimientos químicos que tienen las especies de Liolaemus (Labra, 2008a; Labra, 2008b; Labra, 2011); ii- el tipo de dieta, teniendo en cuenta que en el género presenta especies herbívoras, omnívoras y mayormente insectívoras (Espinoza et al., 2004) y que el comportamiento de exploración química es influenciado por el tipo de dieta en diferentes especies de lagartos (Baeckens et al., 2017c); o tal vez iii-selección sexual que influye también en la morfología de la cabeza (Vanhooydonck et al., 2010). El valor de señal filogenética y lambda para la superficie del ojo fue bajo, sugiriendo la existencia de posibles similitudes causadas por el ambiente. Una posible causa de convergencia en el tamaño de los ojos en lagartos podría ser por las diferentes condiciones de luz y velocidades del viento en las cuales viven las especies (Werner & Seifan, 2006; Hall, 2008) e incluso los diferentes sistemas de apareamiento en Liolaemus (Vidal Maldonado, 2011). El volumen del hocico y la superficie de los ojos ambos mostraron un ajuste al modelo de OU, indicando que la evolución de estos caracteres, siguieron la dirección de un óptimo evolutivo. Tal vez debido a la acción de diferentes agentes de selección actuando sobre ellos, encontrados en esta tesis, como ser las diferentes variables ambientales y climáticas o tal vez factores sociales como los diferentes tipos de reconocimiento químico (Labra, 2008ab) o sistemas de apareamientos (Vidal Maldonado, 2011).

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Dicromatismo sexual y el tamaño de los ojos Las especies con dicromatismo sexual no mostraron un mayor tamaño de la superficie del ojo. El dicromatismo es un tipo de dimorfismo sexual que, en otras especies de lagartos, está asociado a especies que habitan en lugares cerrados, balanceando la selección natural vs la sexual (Stuart–Fox & Ord, 2004). En este estudio a pesar de no haber sido explorado, la mayoría de las especies sin dicromatismo sexual, se encuentran asociadas a ambientes abiertos (ver Fig. 41). Estudios futuros podrían evaluar si efectivamente el dicromatismo ocurre como resultado de la acción de la selección sexual versus la natural.

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CAPÍTULO VI DISCUSIÓN FINAL Y CONCLUSIONES

El desarrollo de los órganos receptores y emisores de señales estarían indicando el principal sistema de comunicación utilizado en Liolaemus (químico o visual). Las especies con más poros discriminarían más rastros químicos, especialmente de conespecíficos y no utilizarían tanto la visión. El comportamiento de exploración química (número de lamidos, tiempo de movimiento) sería menor tal vez debido a la mayor cantidad de rastros químicos disponibles. Las especies con menos poros, presentarían menos discriminación química, presentando solo auto-reconocimiento químico y no reconocimiento químico de conespecíficos. Estas especies con menos poros presentarían más números de lamidos y tiempo de movimiento, tal vez debido a la menor presencia de rastros químicos (necesitando más esfuerzo para comprender el mensaje). Sin embargo, a diferencia de las especies con más poros, las especies sin poros serían más visuales, siendo tal vez el principal sentido utilizado en el reconocimiento de conespecíficos. Del análisis entre el volumen del hocico y la superficie del ojo, parece existir una sinergia o acción conjunta entre la modalidad química y visual. Estos resultados tendrían relación con otros trabajos (Thompson, 2002; Martins et al., 2004; Labra et al., 2007) en diferentes especies de Liolaemus, los cuales sugieren que el número de cabeceos y número de lamidos se relacionan positivamente. Algunas posibles explicaciones para la sinergia, vendrían de la hipótesis de mensajes múltiples de Jhonstone (1996). En donde la efectividad de la señal sería el principal agente que conduciría a la evolución de los sistemas sensoriales. Si la efectividad de la señal es buena, entonces disminuye el esfuerzo del receptor del

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mensaje por recibirla y el emisor del mensaje tiende a utilizar más esta modalidad sensorial. Esto pordría suceder en especies con más poros, las cuales dejarían señales más claras para los receptores, disminuyendo el esfuerzo de estos por reconocer estas señales (menor número de lamidos, pero eficientes). En consecuencia, el emisor del mensaje tiende a utilizar más estas señales en relación con otros sentidos. En el caso de que la efectividad de la señal sea baja, el receptor del mensaje aumentaría el esfuerzo por reconocerla y el emisor del mensaje utilizaría otra modalidad sensorial para reforzar el mensaje. Esto podría suceder en las especies sin poros precloacales, que presentan mayor número de lamidos y utilizan complementariamente muchos despliegues visuales (Jhonstone, 1996). Otra explicación de sinergia podría ser por un efecto de modulación de un sentido sobre el otro (Partan & Marler, 2005). Evidencias comportamentales sugieren que el sentido químico podría estar modulando al sentido visual (Hoare & Labra, 2013; Labra & Hoare, 2015; Vicente & Halloy, 2017). Por ejemplo, en L. montícola y L. pacha, los rastros químicos de conespecíficos inducen a la realización de diferentes despliegues visuales (Labra, 2006; Vicente & Halloy, 2017). Entonces, bajo este escenario, es probable que el sentido químico esté modulando e incrementando las respuestas visuales, y que ambos hayan co-evolucionado juntos. La evolución del volumen del hocico y la superficie del ojo fue similar, estando esto relacionado tal vez, con las variables ambientales, las cuales, afectan los rastros químicos y por ende la comunicación (Baeckens et al., 2017d). La tasa evolutiva de los poros precloacales, mostró diferir entre ambos sexos, siendo mayor en los machos que en hembras. En hembras, el número de poros precloacales estaría asociado a factores ambientales como ser la altitud similar a lo propuesto por Escobar et al. (2001). El factor altitud parece favorecer la viviparidad como principal estrategia reproductiva (Schulte II et al., 2000; Cruz et al., 2014; Pincheira-Donoso et al., 2017). Un estudio reciente en Liolaemus sugiere que la escasa disponibilidad de oxígeno en ambientes de altura, sería el principal agente ecológico que afectaría a las hembras (Pincheira-Donoso et al., 2017), aunque esta variable está íntimamente ligada a la altitud y es difícil separarlas.

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CONCLUSIONES FINALES

Hipótesis 1: La anatomía de los órganos sensoriales está en relación con el sentido dominante en las especies de Liolaemus. Un sistema de comunicación se desarrolla más que otro.

Nuestros datos experimentales y de relaciones entre volumen del hocico y número de poros aceptan la hipótesis 1.  Los grupos de especies con menos poros mostraron auto-reconocimiento químico y utilizar más despliegues visuales en presencia de conespecíficos. Los grupos de especies con más poros mostraron presentar auto-reconocimiento y reconocimiento de conespecíficos y utilizar menos despliegues visuales en presencia de conespecíficos.  Los grupos de especies con menos poros mostraron un menor desarrollo del volumen del hocico. Los grupos de especies con más poros mostraron un mayor desarrollo del volumen del hocico.

Nuestros datos de número de lamidos refutan la hipótesis 1.  Las especies con más poros precloacales mostraron realizar pocos lamidos. Las especies con menos poros, mostraron realizar más número de lamidos. El número de lamidos se encuentra en relación inversa a la cantidad de secreción disponible.

Hipótesis 2: Los sistemas de comunicación químicos y visuales se encuentran balanceados, existe una asociación negativa entre ellos y la morfología de los órganos receptores reflejan esto.

Nuestros datos de la relación entre el volumen del hocico y la superficie del ojo refutan la hipótesis 2.  El volumen del hocico y la superficie del ojo mostraron una relación positiva. Esta relación parece sugerir una sinergia o co-evolución en el uso de la modalidad química y visual dentro del género Liolaemus. 

CAPITULO VI Discusion Final y Conclusiones:146 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Hipótesis 3: El ambiente determina por selección natural ciertas características de comunicación por sobre otras.

Nuestros datos de análisis de la relación del volumen del hocico, la superficie del ojo y poros en hembras corroboran la hipótesis 3.  El volumen del hocico y la superficie del ojo, mostraron diferentes relaciones con las variables ambientales o climáticas, como ser: temperatura, humedad, precipitaciones y vientos.  El número de poros en hembras, mostró correlación con la altitud.

La relación del hocico, la superficie del ojo con los tipos de ambientes y modos de vida refutan la hipótesis 3.  El volumen del hocico y la superficie del ojo no mostraron diferencias entre los diferentes tipos de ambientes y usos de hábitat.

Hipótesis 4: La presencia y distribución de órganos sensoriales y sus asociados están determinados filogenéticamente.

Nuestros datos de análisis de señal filogenética para el volumen del hocico y superficie del ojo y poros en hembras, refutan la hipótesis 4.  Los valores de señal filogenética para el volumen del hocico y la superficie del ojo, mostraron ser bajos. Esto sugiere que presentan poca influencia filogenética. Adicionalmente, ambos mostraron ajustarse a un modelo evolutivo que sugiere la presencia de una selección estabilizadora actuando sobre ellos.

 Los valores de señal filogenética para el número de poros en hembras fueron bajos, adicionalmente mostraron ajustarse a un modelo que sugiere la presencia de una selección estabilizadora.

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Nuestros datos de análisis de señal filogenética para los poros en machos están a favor de nuestra hipótesis 4.  Los valores de señal filogenética en machos fueron altos para todas las variables morfologicas, sugiriendo que en este sexo, la historia filogenética estaría explicando su presencia y distribución. Adicionalmente, mostraron ajustarse a un modelo evolutivo de selección por azar o deriva génica.

En conclusión, la ausencia de poros precloacales no implica ausencia de reconocimiento químico, el auto-reconocimiento estaría dado por otros tipos de secreciones químicas. Las secreciones de los poros actuarían en el reconocimiento de conespecíficos y en las especies que carecen de éstos, el sentido visual actuaría principalmente en el reconocimiento de conespecíficos. Los órganos sensoriales como ser el volumen del hocico, y la superficie del ojo parecen estar reflejando el sentido dominante en las especies. A su vez, estos presentan poco correlato filogenético estando sujetos a diferentes variables ambientales. El número de poros en hembras presenta poco correlato filogenético estando asociado a la altura. En machos presentan correlato filogenético y no mostró ser afectado por variables ambientales. Ambas modalidades químicas y visuales parecen co-evolucionar juntas apoyando la hipótesis de señales múltiples o tal vez exista una modulación del sentido químico sobre el visual. La evolución de los sistemas de comunicación en Liolaemus muestra ser bastante compleja, estando relacionada con factores ambientales, filogenéticos, morfológicos y de selección sexual, en diferentes grados e intensidad. Este trabajo constituye una primera aproximación para comenzar a comprender e integrar diferentes disciplinas en el estudio de la comunicación animal, considerando la forma, función, anatomía y ecología de las especies.

CAPITULO VI Discusion Final y Conclusiones:148 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

PERSPECTIVAS Este trabajo generó numerosos interrogantes sobre los diferentes patrones observados a nivel comportamental, morfo-conductual y evolutivo. Algunas consideraciones para continuar abordando las diferentes cuestiones encontradas aquí serían:  Realizar observaciones comportamentales en el campo, considerando el factor de las diferentes etapas del ciclo reproductivo completo, de manera de poder complementar y respaldar la información de laboratorio.  Incluir en los estudios comportamentales, datos sobre las especies del grupo de Liolaemus lineomaculatus, los cuales presentan las tres combinaciones de poros precloacales, y además por serun grupo monofilético definido.  Analizar las características cualitativas de los diferentes despliegues visuales, como ser frecuencia e intensidad de cabeceos.  Realizar estudios del órgano vómero-nasal, explorando técnicas de micro tomografías computarizadas (CT- scan).  Estudiar si el incremento de la temperatura actúa sobre los rastros químicos y cómo afectaría al reconocimiento químico.  Realizar un estudio retrospectivo, reconstruyendo las características de los principales sistemas de comunicación en el ancestro de Liolaemidae, a fin de entender mejor su evolución y analizar su relación con el ambiente.

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LITERATURA CITADA

Abdala C S. 2007. Phylogeny of the boulengeri group (Iguania: Liolaemidae, Liolaemus) based on morphological and molecular characters. Zootaxa 1538:1– 84. Abdala C S, Lobo F. 2006. Description of a new patagonian lizard species of the Liolaemus silvanae group (Iguania: Liolaemidae). South American Journal of Herpetology 1:1–8. Abdala C S, Procopio D E, Stellatelli O A, Travaini A, Rodríguez A, Ruiz Monachesi M R. 2014. New Patagonian species of Liolaemus (Iguania: Liolaemidae) and novelty in the lepidosis of the southernmost lizard of the world: Liolaemus magellanicus.Zootaxa 3866:526–542. Abdala C S, Quinteros A S. 2014. Los últimos 30 años de estudios de la familia de lagartos más diversa de Argentina: Actualización taxonómica y sistemática de Liolaemidae. Cuadernos de Herpetología 28:55–82. Abdala C S, Quinteros A S, Semham R V. 2015. A new species of Liolaemus of the Liolaemus alticolor-bibronii group (Iguania: Liolaemidae) from Mendoza, Argentina.South American Journal of Herpetology 10:104–115. Abrunhosa P A, Wogel H. 2004. Breeding behavior of the leaf-frog Phyllomedusa burmeisteri (Anura: Hylidae).Amphibia-Reptilia 25:125–135. Adega G, Cabido C, Martín J, López P. 2004. Detection and discrimination of conspecifics scents by the anguid slow-worm Anguis fragilis. Journal of Chemical Ecology 30:1565–1573. Aguilar C, Jr P L W, Cusi J C, Guzmán A, Huari F, Lundberg M, Mortensen E, Ramírez C, Robles D, Suárez J. 2013. Integrative taxonomy and preliminary assessment of species limits in the Liolaemus walkeri complex (Squamata, Liolaemidae) with descriptions of three new species from Perú. ZooKeys 364:47–91. Aguilar P M, Labra A, Niemeyer H M. 2009. Chemical self-recognition in the lizard Liolaemus fitzgeraldi. Journal of Ethology 27:181–184. Aguirre L F, Herrel A, Van Damme R, Matthysen E. 2002. Ecomorphological analysis of trophic niche partitioning in a tropical savannah bat community. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences 269:1271–1278. Akaike H. 2014. Akaike’s information criterion. In: Lovric M, editor. International Encyclopedia of Statistical Science. Berlin: Springer-Verlag. p 1–25. Aland R C, Gosden E, Bradley A J. 2016. Seasonal morphometry of the vomeronasal organ in the marsupial mouse, Antechinus subtropicus. Journal of Morphology 277:1517–1530. Alberts A C. 1990.Chemical properties of femoral gland secretions in the desert iguana, Dipsosaurus dorsalis. Journal of Chemical Ecology 16:13–25.

150

Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Alberts A C. 1991.Phylogenetic and adaptive variation in lizard femoral gland secretions. Copeia 1991:69–79. Alberts A C. 1992a.Pheromonal self-recognition in desert iguanas. Copeia 1992:222– 232. Alberts A C. 1992b.Constraints on the design of chemical communication systems in terrestrial vertebrates. The American Naturalist 139:S62–S89. Alberts A C. 1993. Chemical and behavioral studies of femoral glands secretions in iguanid lizards. Brain, Behavior and Evolution 41:255–260. Ali M F, Morgan E D. 1990. Chemical communication in insect communities: a guide to insect pheromones with special emphasis on social insects. Biological Reviews 65:227–247. Andreus J A, Saunchez-Guilleun R A, Cordero Rivera A. 2002. Evolution of female colour polymorphism in damselflies: testing the hypotheses.Animal Behaviour 63:677– 685. Angilletta M J. 2006. Estimating and comparing thermal performance curves. Journal of Thermal Biology 31:541–545. Antoniazzi M, Jared C, Pellegrini C, Macha N. 1993. Epidermal glands in Squamata: morphology and histochemistry of the pre-cloacal glands in Amphisbaena alba (Amphisbaenia). Zoomorphology 113:199–203. Antoniazzi M, Jared C, Junqueira L. 1994. Epidermal glands in squamata: fine structure of precloacal glands in Amphisbaena alba (Amphisbaenia, Amphisbaenidae). Journal of Morphology 221:101–109. Apps P J, Weldon P J, Kramer M. 2015. Chemical signals in terrestrial vertebrates: search for design features. Natural product reports 32:1131–1153. Aragón P, López P, Martín J. 2000. Size-dependent chemosensory responses to familiar and unfamiliar conspecific faecal pellets by the Iberian rocklizard, Lacerta monticola. Ethology 106:1115–1128. Aragón P, López P, Martín J. 2001. Chemosensory discrimination of familiar and unfamiliar conspecifics by lizards: implications of field spatial relationships between males. Behavioral Ecology Sociobiology 50:128–133. Arnold S J. 1983.Morphology, performance and fitness.American Zoologist 23:347– 361. Ávila L J, Morando M, Perez C H, Sites Jr J W. 2004. Phylogenetic relationships of lizards of the Liolaemus petrophilus group (Squamata, Liolaemidae), with description of two new species from western Argentina. Herpetologica 60:187– 203. Ávila L J, Martínez L E, Morando M. 2013. Checklist of lizards and amphisbaenians of Argentina: an update.Zootaxa 3616:201–238. Aviles J M, Parejo D. 2012. Covariation between bill colouration and fitness components in a nocturnal bird. Journal of Avian Biology 43:565–570. Badyaev A V, Hill G E, Weckworth B V. 2002. Species divergence in sexually selected traits: increase in song elaboration is related to decrease in plumage ornamentation in finches. Evolution 56:412–419.

Literatura Citada:151 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Baeckens S, Edwards S, Huyghe K, Van Damme R. 2015. Chemical signalling in lizards: an interspecific comparison of femoral pores numbers in Lacertidae. Biological Journal of the Linnean Society 114:44–57. Baeckens S, Huyghe K, Palme R, VanDamme R. 2017a. Chemical communication in the lacertid lizard Podarcismuralis: the functional significance of testosterone. Acta Zoologica 98:94–103. Baeckens S, Herrel A, Broeckhoven C, Vasilopoulou-Kampitsi M, Huyghe K, Goyens J, Van Damme R. 2017b. Evolutionary morphology of the lizard chemosensory system. Scientific Reports 7:10141. Baeckens S, Van Damme R, Cooper W E. 2017c. How phylogeny and foraging ecology drive the level of chemosensory exploration in lizards and snakes. Journal of Evolutionary Biology 30:627–640. Baeckens S, Martín J, García-Roa R, Pafilis P, Huyghe K, Van Damme R. 2017d. How environmental conditions shape the chemical signal design of lizards. Functional Ecology:doi: 10.1111/1365-2435.12984. Baig K J, Böhme W. 1991. Callous scalation in female agamid lizards (Stellio group of Agama) and its functional implications. Bonner Zoologische Beiträge 42:275– 281. Balsby T J S, Dabelsteen T. 2002. Female behaviour affects male courtship in whitethroats, Sylvia communis: an interactive experiment using visual and acoustic cues. Animal Behaviour 63:251–257. Bates D, Mächler M, Bolker B, Walker S. 2014. Fitting linear mixed-effects models using lme4.arXiv preprint arXiv:14065823. Bealor M T, O'Neil Krekorian C. 2002. Chemosensory identification of lizard-eating snakes in the desert iguana, Dipsosaurus dorsalis (Squamata: Iguanidae). Journal of Herpetology 36:9–15. Besson A, Thierry A, Boros E, Allen K, Bradley S, Norrie C, Cree A. 2009. Evidence of food chemical discrimination in Tuatara (O. Rhynchocephalia): comparison with a Gekkotan lizard (O. Squamata). Journal of Herpetology 43:124–131. Bissinger B E, Simon C A. 1979. Comparison of tongue extrusions in representatives of six families of lizards. Journal of Herpetology 13:133–139. Blomberg S P, Garland Jr T, Ives A R, Crespi B. 2003. Testing for phylogenetic signal in comparative data: behavioral traits are more labile. Evolution 57:717–745. Boulenger G A. 1885. Catalogue of the lizards in the British Museum (Natural History). In: History) BMN, editor., Second edition ed. Bradbury, J W, Vehrencamp, S L. 1998. Principles of Animal Communication. Sunderland (Massachusetts): Sianuer Associates, Inc. Bozzo Miranda V. 2014. “Interacciones sociales en el lagarto llorón (Liolaemus chilinesis)”. In. Santiago de Chile, Chile: Universidad Mayor Facultad De Ciencias Silvoagropecuarias Escuela Medicina Veterinaria. p 39. Breitman M F, Ávila L J, Sites J W, Morando M. 2011.Lizards from the end of the world: phylogenetic relationships of the Liolaemus lineomaculatus section

Literatura Citada:152 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

(Squamata: Iguania: Liolaemini). Molecular Phylogenetics and Evolution 59:364–376. Briggs V S. 2012.Agonistic behavior of the mediterranean gecko Hemidactylus turcicus. Zoological Studies 51:956–965. Bro-Jørgensen J. 2010. Dynamics of multiple signalling systems: animal communication in a world in flux. Trends in Ecology & Evolution 25:292–300. Burnham K, Anderson D. 2002. Model selection and multimodel inference: a practical information-theoretical approach, 2 ed. New York: Springer-Verlag. Burnham K P, Anderson D R. 2004. Multimodel inference understanding AIC and BIC in model selection. Sociological Methods & Research 33:261–304. Burt W H. 1943. Territoriality and home range concepts as applied to mammals. Journal of Mammalogy 24:346–352. Butler Marguerite A, King Aaron A. 2004. Phylogenetic comparative analysis: a modeling approach for adaptive evolution.The American Naturalist 164:683– 695. Cabrera A L. 1976. Regiones fitogeográficas argentinas Enciclopedia Argentina de Agricultura y Jardinería. 2da edición, tomo 1, Ed. In: Acme. p 59–64. Cabrera M P, Scrocchi G J, Cruz F B. 2013. Sexual size dimorphism and allometry in Liolaemus of the L. laurenti group (Sauria: Liolaemidae): morphologic lability in a clade of lizards with different reproductive modes. Zoologischer Anzeiger - A Journal of Comparative Zoology 252:299–306. Campos S M, Strauss C, Martins E P. 2017. In space and time: territorial animals are attracted to conspecific chemical cues. Ethology 123:136–144. Carpenter C C. 1961a. Patterns of social behavior in the desert Iguana, Dipsosaurus dorsalis. Copeia 4:396–405. Carpenter C C. 1961b. Patterns of social behavior of merriam´s canyon lizards (Sceloporus merriami - Iguanidae). The Southwestern Naturalist 6:138–148. Carpenter C C. 1978. Comparative display behavior in the genus Sceloporus (Iguanidae): Milwaukee Public Museum. Carpenter C C, Badham J A, Kimble B. 1970. Behavior Patterns of Three Species of Amphibolurus (Agamidae). Copeia 3:497–505. Carpenter C C, Ferguson G W. 1977. Variation and evolution of stereotyped behavior in reptiles. Biology of the Reptilia 7:335–554. Catchpole C K. 1987.Bird song, sexual selection and female choice.Trends Ecology Evolution 2:94–97. Cei J M. 1993. Reptiles del noroeste, noreste y este de la Argentina. Herpetofauna de las selvas subtropicales, Puna y Pampas. Torino: Museo Regionale di Scienze Naturali. Monografía XIV. Cei J M, Ortiz-Zapata J. 1983. Descripción de una nueva especie de lagarto Liolaemus coeruleus n. sp. para Argentina.(Sauria, Iguanidae). Boletín de la Sociedad de Biología de Concepción 54:35–41.

Literatura Citada:153 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Cooper W E. 1994. Chemical discrimination by tongue-flicking in lizards: a review with hypotheses on its origin and its ecological and phylogenetic relationships. Journal of Chemical Ecology 20:439–487. Cooper W E. 1996. Chemosensory recognition of familiar and unfamiliar conspecifics by the scincid lizard Eumeces laticeps. Ethology 102:454–464. Cooper W E. 2000. Correspondence between diet and food chemical discriminations by omnivorous geckos (Rhacodactylus). Journal of Chemical Ecology 26:755–763. Cooper W E, Alberts A C. 1991. Tongue-flicking and biting in response to chemical food stimuli by an iguanid lizard (Dipsosaurus dorsalis) having sealed vomeronasal ducts: vomerolfaction may mediate these behavioral responses. Journal of Chemical Ecology 17:135–146. Cooper W E, Trauth S E. 1992. Discrimination of conspecific male and female cloacal chemical stimuli by males and possession of a probable pheromone gland by females in a cordylid lizard, Gerrhosaurus nigrolineatus.Herpetologica 48:229– 236. Cooper W E, van Wyk J H, Mouton P L F. 1996. Pheromonal detection and sex discrimination of conspecific substrate deposits by the rock-dwelling cordylid lizard Cordylus cordylus. Copeia 1996:839–845. Corbetta M, Miezin F M, Dobmeyer S, Shulman G L, Petersen S E. 1991. Selective and divided attention during visual discriminations of shape, color, and speed: functional anatomy by positron emission tomography The Journal of Neuroscience 11:2393–2402 Crews D. 1975. Inter-and intraindividual variation in display patterns in the lizard, Anolis carolinensis.Herpetologica 31:37–47. Cruz F B, Fitzgerald L, Espinoza R, Schulte Ii J. 2005. The importance of phylogenetic scale in tests of Bergmann's and Rapoport's rules: lessons from a clade of South American lizards. Journal of Evolutionary Biology 18:1559–1574. Cruz F B, Belver L, Acosta J C, Villavicencio H J, Blanco G, Cánovas M G. 2009. Thermal biology of Phymaturus lizards: evolutionary constraints or lack of environmental variation?Zoology 112:425–432. Cruz F B, Antenucci D, Luna F, Abdala C S, Vega L E. 2011. Energetics in Liolaemini lizards: implications of a small body size and ecological conservatism. Journal of Comparative Physiology B 181:373–382. Cruz F B, Azócar D L M, Bonino M F, Schulte II J A, Abdala C S, Perotti M G. 2014. Clima, distribución geográfica y viviparismo en especies de Liolaemus (Reptilia; Squamata): cuando las hipótesis se ponen a prueba. Revista Ecosistemas 23:37– 45. Charpentier M J E, Boulet M, Drea C M. 2008. Smelling right: the scent of male lemurs advertises genetic quality and relatedness. Molecular Ecology 17: 3225–3233. Chauhan N. 1986. Histological and structural observations on pre-anal glands of the gekkonid lizard, Hemidactylus flaviviridis.Journal of anatomy 144:93–98.

Literatura Citada:154 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Chiaraviglio M, Gutiérrez M. 1994. Reconocimiento de olor feromonal conespecífico en Waglerophis merremii (Serpentes, Colubridae), influencia estacional y hormonal.Cuadernos de Herpetología 8:126–130. Darwin C. 1859.The origin of species by means of natural selection 1ed. London. Dawley E M, Crowder J. 1995. Sexual and seasonal differences in the vomeronasal epithelium of the red-backed salamander (Plethodon cinereus). Journal of Comparative Neurology 359:382–390. De Mendiburu F. 2009. Agricolae: this package contains functionality for the statistical analysis of experimental designs applied specially for field experiments in agriculture and plant breeding. r package 1.07. Dial B E, Weldon P J, Curtis B. 1989. Chemosensory identification of snake predators (Phyllorhynchus decurtatus) by banded geckos (Coleonyx variegatus). Journal of Herpetology 23:224–229. Dickson B V, Sherratt E, Losos J B, Pierce S E. 2017. Semicircular canals in Anolis lizards: Ecomorphological convergence and ecomorph affinities of fossil species.bioRxiv:doi: https://doi.org/10.1101/121525. Doherty J A. 1985.Temperature coupling and 'trade-off' phenomena in the acoustic communication system of the cricket, Gryllus bimaculatus de geer (gryllidae). Journal Experimental Biology 114:17–35. Donoso-Barros R. 1961. Three new lizards of the genus Liolaemus from the highest Andes of Chile and Argentina. Copeia 1961:387–391. Edwards D L, Melville J, Joseph L, Keogh J S. 2015. Ecological divergence, adaptive diversification, and the evolution of social signaling traits: an empirical study in arid australian lizards. The American Naturalist 186:E144–E161. Elias D O, Mason A C, Hoy R R. 2004. The effect of substrateon the efficacy of seismic courtship signal transmission in the jumping spider Habronattus dossenus (Araneae:Salticidae). Journal of Experimental Biology 207: 4105– 4110. Endler J A. 1992. Signals, signal conditions, and the direction of evolution The American Naturalist 139: S125–S153. Escobar C A, Labra A, Niemeyer H M. 2001. Chemical composition of precloacal secretions of Liolaemus lizards. Journal of Chemical Ecology 27:1677–1690. Espinoza R E, Wiens J J, Tracy C R. 2004. Recurrent evolution of herbivory in small, cold-climate lizards: breaking the ecophysiological rules of reptilian herbivory. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 101:16819–16824. Esquerre D, Nunez H, Scolaro J A. 2013. Liolaemus carlosgarini and Liolaemus riodamas (Squamata: Liolaemidae), two new species of lizards lacking precloacal pores, from Andean areas of central Chile. Zootaxa 3619:428–452. Etheridge R E. 1993. Lizards of the Liolaemus darwinii complex (Squamata: Iguania: Tropiduridae) in northern Argentina.Bolletino del Museo Regionale di Scienze Naturali, Torino 11:137–199.

Literatura Citada:155 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Etheridge R E. 1995. Redescription of Ctenoblepharys adspersa Tschudi, 1845, and the taxonomy of Liolaeminae (Reptilia, Squamata, Tropiduridae).American Museum novitates; no. 3142. Etheridge R E. 2000. Review of lizards of the Liolaemus wiegmannii group (Squamata, Iguania, Tropiduridae), and a history of morphological change in the sand- dwelling species. Herpetological Monographs 14:293–352. Felsenstein J. 1985. Phylogenies and the comparative method. The American Naturalist 125:1–15. Ferrari M C O, Wisenden B D, Chivers D P. 2010. Chemical ecology of predator-prey interactions in aquatic ecosystems: a review and prospectus Canadian Journal of Zoology 88:698–724. Fichtel C, Kappeler P M. 2002. Anti-predator behavior of group-living Malagasy primates: mixed evidence for a referential alarm call system.Behavioral Ecology Sociobiology 51:262–275. Font E. 1996. Los sentidos químicos de los reptiles. Un Enfoque etológico. In: Colmenares F, editor. Piscología comparada y comportamiento animal. Madrid, España. p 197–259. Font E, Desfilis E. 2002.Chemosensory recognition of familiar and unfamiliar conspecifics by juveniles of the Iberian wall lizard Podarcis hispanica. Ethology 108:319–330. Fox S F, Shipman P A. 2003. Social behavior at high and low elevations: environmental release and phylogenetic effects in Liolaemus. In: Fox SF, McCoy JK, Baird TA, editors. Lizard Social Behavior. New York: John Hopkins University Press. p 310–355. García-Roa R, Jara M, Baeckens S, López P, Van Damme R, Martín J, Pincheira- Donoso D. 2017. Macroevolutionary diversification of glands for chemical communication in squamate reptiles.Scientific Reports 7:9288. Garland T, Harvey P H, Ives A R. 1992.Procedures for the analysis of comparative data using phylogenetically independent contrasts. Systematic biology 41:18–32. Garrett C M, Boyer D M, Card W C, Roberts D T, Murphy J B, Chiszar D. 1996. Comparison of chemosensory behavior and prey trail-following in the varanoid lizards Varanus gouldii and Heloderma suspectum.Zoo Biology 15:255–265. Girard M B, Elias D O, Kasumovic M M. 2015. Female preference for multi-modal courtship: multiple signals are important for male mating success in peacock spiders. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 282:20152222. Grafen A. 1989. The phylogenetic regression. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B, Biological Sciences 326:119–157. Gutzke W H, Tucker C, Mason R T. 1993. Chemical recognition of kingsnakes by crotalines: effects of size on the ophiophage defensive response. Brain, behavior and evolution 41:234–238. Haddad C F, Giaretta A A. 1999. Visual and acoustic communication in the Brazilian torrent frog, Hylodes asper (Anura: Leptodactylidae). Herpetologica 55:324– 333.

Literatura Citada:156 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Hagedorn, M. & Heiligenberg, W.1985. Court and spark: electric signals in the courtship and mating of gymnotoid fish. Animal Behavavior 33: 254–265 Hall M I. 2008. Comparative analysis of the size and shape of the lizard eye. Zoology 111:62–75. Halloy M. 1996. Behavioral patterns in Liolaemus quilmes(Tropiduridae), a South American lizard. Bulletin of the Maryland Herpetological Society 32:43–57. Halloy M. 2012. Visual display variations in neotropical lizards, Liolaemus quilmes (Iguania: Liolaemidae): relation to sex and season. Herpetological Journal 22:267–270. Halloy M, Castillo M. 2002. Forelimb wave displays in lizards species of Liolaemus (Iguania: Liolaemidae). Herpetological Natural Hististory 9:127–133. HalloyM, RoblesC. 2002.Spatial distribution in a neotropical lizard Liolaemus quilmes(Liolaemidae): site fidelity and overlapping among males and females. Bulletin of the Maryland Herpetological Society38: 118–129. Halloy M, Etheridge R, Burghardt G M. 1998. To bury in sand: phylogenetic relationships among lizard species of the boulengeri group, Liolaemus (Reptilia: Squamata: Tropiduridae), based on behavioral characters. Herpetological Monographs 12:1–37. Hansen T F. 1997.Stabilizing selection and the comparative analysis of adaptation. Evolution 51:1341–1351. Harmon L J, Weir J T, Brock C D, Glor R E, Challenger W. 2008. GEIGER: investigating evolutionary radiations. Bioinformatics 24:129–131. Harmon L J, Losos J B, Jonathan Davies T, Gillespie R G, Gittleman J L, Bryan Jennings W, Kozak K H, McPeek M A, Moreno-Roark F, Near T J. 2010. Early bursts of body size and shape evolution are rare in comparative data. Evolution 64:2385–2396. Hews D K, Benard M F. 2001.Negative association between conspicuous visual display and chemosensory behavior in two Phrynosomatid lizards. Ethology 107:839– 850. Hews D K, Date P, Hara E, Castellano M J. 2011.Field presentation of male secretions alters social display in Sceloporus virgatus but not S. undulatus lizards. Behavioral Ecology and Sociobiology 65:1403-1410. Hews D K, Martins E P. 2013. Visual and chemical signals of social communication: providing the link to habitat and enviroment. In: Lutterschmidt WI, editor. Reptiles in Research: : investigations of ecology, physiology and behavior from desert to sea p111–142. Hijmans R J, Cameron S E, Parra J L, Jones P G, Jarvis A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology 25:1965–1978. Hilbert D, Cohn-Vossen S. 1952. Geometry and the Imagination: American Mathematical Society.

Literatura Citada:157 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Hildebrand J G, Shepherd G M. 1997. Mechanisms of olfactory discrimination: converging evidence for common principles across phyla. Annual review of neuroscience 20:595–631. Hoare M, Labra A. 2013. Searching for the audience of the weeping lizard's distress call. Ethology 119:860–868. Ives A R, Midford P E, Garland T. 2007. Within-species variation and measurement error in phylogenetic comparative methods. Systematic biology 56:252–270. Jared C, Antoniazzi M, Silva J, Freymüller E. 1999. Epidermal glands in Squamata: microscopical examination of precloacal glands in Amphisbaena alba(Amphisbaenia, Amphisbaenidae). Journal of morphology 241:197–206. Jenssen T A, Greenberg N, Hovde K A. 1995. Behavioral profile of free-ranging male lizards, Anolis carolinensis, across breeding and post-breeding seasons. Herpetological Monographs 9:41–62. Jenssen T A, Orrel K, Lovern M. 2000. Sexual dimorphism in aggresive signal structure and use by polyginous lizard, Anolis carolinensis. Copeia 2000:140–149. Johnstone R A. 1996. Multiple displays in animal communication:backup signals' andmultiple messages'. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 351:329–338. Keller-Costa T, Saraiva J L, Hubbard P C, Barata E N, Canário A V M. 2016. A multicomponent pheromone in the urine of dominant male tilapia (Oreochromis mossambicus) reduces aggression in rivals. Journal of Chemical Ecology 42:173–182. Kingdon J S. 1980. The role of visual signals and face patterns in African forest monkeys (guenons) of the genus Cercopithecus. Journal of Zoology 35:425– 475. Kondoh D, Yamamoto Y, Nakamuta N, Taniguchi K. 2012. Seasonal changes in the histochemical properties of the olfactory epithelium and vomeronasal organ in the Japanese striped snake, Elaphe quadrivirgata. Anatomia, Histologia, Embryologia 41:41–53. Kratochvíl L, Frynta D. 2002. Body size, male combat and the evolution of sexual dimorphism in eublepharid geckos (Squamata: Eublepharidae). Biological Journal of the Linnean Society 76:303–314. Kroodsma D E, Miller E H, Ouellet H. 1982. Acoustic Communication in Birds: Song learning and its consequences: Academic Pr. Labra A. 2006.Chemoreception and the assessment of fighting abilities in the lizard Liolaemus monticola. Ethology 112:993-999. Labra A. 2008a. Sistemas de comunicación en reptiles. Herpetología de Chile Santiago: Science Verlag:547–577. Labra A. 2008b.Multi-contextual use of chemosignals by Liolaemus lizards. In: Hurst JL, Beynon RJ, Roberts SC, Wyatt TD, editors. Chemical Signals in Vertebrates 11. New York: SpringerLink. p 357–365. Labra A. 2011.Chemical stimuli and species recognition in Liolaemus lizards. Journal of Zoology 285:215–221.

Literatura Citada:158 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Labra A, Hoare M. 2015.Chemical recognition in a snake–lizard predator–prey system.Acta Ethologica 18:173–179. Labra A, Beltrán S, Niemeyer H M. 2001. Chemical exploratory behavior in the lizard Liolaemus bellii. Journal of Herpetology 35:51–55. Labra A, Escobar C A, Aguilar P M, Niemeyer H M. 2002. Sources of pheromones in the lizard Liolaemus tenuis.Revista Chilena de Historia Natural 75:141–147. Labra A, Brann J H, Fadool D A. 2005. Heterogeneity of voltage-and chemosignal- activated response profiles in vomeronasal sensory neurons. Journal of Neurophysiology 94:2535–2548. Labra A, Carazo P, Desfilis E, Font E. 2007.Agonistic interactions in a Liolaemus lizard: structure of head bob displays.Herpetologica 63:11–18. Laurent R. 1984. Fenogramas de algunas especies representativas del género Liolaemus y géneros vecinos (Iguanidae: Reptilia).Acta Zoológica Lilloana (Argentina) 38:5–17. Leal M. 1999. Honest signalling during prey–predator interactions in the lizard Anolis cristatellus.Animal Behaviour 58:521–526. Liu Y, Chen Q, Papenfuss T J, Lu F, Tang Y Z. 2016. Eye and pit size are inversely correlated in Crotalinae: implications for selection pressure relaxation.Journal of Morphology 277:107–117. Lobo F. 2005. Las relaciones filogenéticas dentro grupo chiliensis (Iguania: Liolaemidae: Liolaemus): sumando nuevos caracteres y taxones.Acta zoológica lilloana 49:65–87. Lobo F, Laurent R F. 1995. Un nouveau Liolaemus Andin (Tropiduridae).Revue française d'aquariologie 22:107–116. Lobo F, Espinoza R E, Quinteros S. 2010. A critical review and systematic discussion of recent classification proposals for liolaemid lizards.Zootaxa 2549:1–30. López P, Martín J. 2001. Fighting rules and rival recognition reduce costs of aggression in male lizards, Podarcis hispanica. Behavioral Ecology and Sociobiology 49:111–116. López P, Martín J. 2002. Chemical rival recognition decreases aggression levels in male Iberian wall lizards, Podarcis hispanica. Behavioral Ecology and Sociobiology 51:461–465. Lopez P T, Narins P M, Lewis E R, Moore S W. 1988. Acoustically induced call modification in the white-lipped frog, Leptodactylus albilabris. Animal Behaviour 36:1295–1308. Lovern M B, Jenssen T A. 2003. Form emergence and fixation of head bobbing displays in the green anole lizard (Anolis carolinensis): a reptilian model of signal ontogeny. Journal of Comparative Psychology 117:133–141. Macedonia J M, Clark D L. 2003. Headbob display structure in the naturalized Anolis lizards of Bermuda: sex, context, and population effects. Journal of Herpetology 37:266–276.

Literatura Citada:159 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Maddison W, Maddison D. 2010. Mesquite: a modular system for evolutionary analysis. 2011; Version 2.75. Available at: mesquiteproject org/mesquite/download/download html. Maderson P F, Chiu K W. 1970. Epidermal glands in gekkonid lizards: evolution and phylogeny Herpetologica 26:233–238. Madison D M. 1977. Chemical communication in amphibians and reptiles. In: Müller- Schwarze D, Mozell MM, editors. Chemical signals in vertebrates. Boston, MA: Springer. p 135–168. Magrath R D, Haff T M, Horn A G, Leonard M L. 2010. Calling in the Face of Danger. Advances in the Study of Behavior 41:187–253. Manzur M I, Fuentes E R. 1979. Polygyny and agonistic behavior in the tree-dwelling lizard Liolaemus tenuis (Iguanidae). Behavioral Ecology and Sociobiology 6:23– 28. Martín J, Lopez P. 2011. Pheromones and reproduction in Reptiles. Hormones and reproduction of vertebrates 3:141–167. Martín J, López P. 2006. Age-related variation in lipophilic chemical compounds from femoral gland secretions of male lizards Psammodromus algirus. Biochemical Systematics and Ecology 34:691–697. Martín J, López P. 2010. Condition-dependent pheromone signaling by male rock lizards: more oily scents are more attractive. Chemical senses 35:253–262. Martín J, López P. 2013. Effects of global warming on sensory ecology of rock lizards: increased temperatures alter the efficacy of sexual chemical signals. Functional ecology 27:1332–1340. Martins E P. 1993. A comparative study of the evolution of Sceloporus push-up displays. The American Naturalist 142:994–1018. Martins E P, Labra A, Halloy M, Thompson J T. 2004. Repeated large scale patterns of signal evolution: an interspecific study of Liolaemus lizard headbob displays. Animal Behavavior 68:453–463. Mason R T, Gutzke W H. 1990. Sex recognition in the leopard gecko, Eublepharis macularius (Sauria: Gekkonidae) Possible mediation by skin-derived semiochemicals. Journal of Chemical Ecology 16:27–36. Mason R T, Parker M R. 2010. Social behavior and pheromonal communication in reptiles. Journal of Comparative Physiology A 196:729–749. Matyjasiak P. 2005. Birds associate species-specific acoustic and visual cues: recognition of heterospecific rivals by male blackcaps. Behavioral Ecology 16:467–471. Mayerl C, Baeckens S, Van Damme R. 2015. Evolution and role of the follicular epidermal gland system in non-ophidian squamates. Amphibia-Reptilia 36:185- 206. McDonough L, Brown D, Aller W. 1989. Insect sex pheromones. Journal of chemical ecology 15:779–790.

Literatura Citada:160 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Medel R, Marquet P, Jaksić F. 1988. Microhabitat shifts of lizards under different contexts of sympatry: a case study with South American Liolaemus. Oecologia 76:567–569. Midford P, Garland T, Maddison W. 2003. PDAP: PDTree package for Mesquite, v. 1.12. See http://www mesquiteproject org/pdap_mesquite. Millot S, Vandewalle P, Parmentier E. 2011. Sound production in red-bellied piranhas (Pygocentrus nattereri, Kner): an acoustical, behavioural and morphofunctional study. Journal of Experimental Biology 214:3613–3618. Mora M, Labra A. 2017.The response of two Liolaemus lizard species to ash from fire and volcanism. Journal of Herpetology 51:388–395. Motes-Rodrigo A, Labra A, Lampe H M. 2017.Breeding experience and not age modulates the song development of pied flycatchers (Ficedula hypoleuca). Ethology 123:197–204. Müller-Schwarze D. 2006.Chemical signals in vertebrates. Cambridge: Cambridge University Press. Müller-Schwarze D. 2012.Chemical signals in vertebrates: Springer Science & Business Media. Murphy C J, Howland H C. 1987.The optics of comparative ophthalmoscopy. Vision Research 27:597–607. Murphy T G. 2006. Predator-elicited visual signal: why the turquoise-browed motmot wag-displays its racketed tail. Behavioral Ecology 17:547–553. Nystrom P, Abjörnsson K. 2000. Effects of fish chemical cues on the interactions between tadpoles and crayfish. Oikos 88:181–190. Ord T J. 2001. The evolution and function of visual communication in lizards: Macquarie University. Ord T J, Blumstein D T. 2002. Size constraints and the evolution of display complexity:why do large lizards have simple displays? Biological Journal of the Linnean Society 76:145–161. Ord T J, Peters R A, Clucas B, Stamps J A. 2007. Lizards speed up visual displays in noisy motion habitats.Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 274:1057–1062. Orme D. 2013. The caper package: comparative analysis of phylogenetics and evolution in R. R package version 5. Ornelas J F, González C, Espinosa De Los Monteros A. 2009. Uncorrelated evolution between vocal and plumage coloration traits in the trogons: a comparative study. Journal of Evolutionary Biology 22:471–484. Orrel K S, Jenssen T A. 2003. Heterosexual signalling by the lizard Anolis carolinensis, with intersexual comparisons across contexts.Behaviour 140:603–634. Ortiz P R, Jenssen T A. 1982. Interspecific aggression between lizard competitors, Anolis cooki and Anolis cristatellus. Ethology 60:227–238. Osorio D, Vorobyev M. 2008. A review of the evolution of animal colour vision and visual communication signals. Vision Research 48:2042–2051.

Literatura Citada:161 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Ossip-Klein A G, Fuentes J A, Hews D K, Martins E P. 2013. Information content is more important than sensory system or physical distance in guiding the long- term evolutionary relationships between signaling modalities in Sceloporus lizards. Behavioral Ecology and Sociobiology 67:1513–1522. Ott M. 2006. Visual accommodation in vertebrates: mechanisms, physiological response and stimuli. Journal of Comparative Physiology A 192:192–197. Pagel M. 1999. Inferring the historical patterns of biological evolution. Nature 401:877–884. Pagel M D. 1992. A method for the analysis of comparative data Journal of Theoretical Biology 156:431–442. Paradis E. 2014. Simulation of phylogenetic data. In: Garamszegi LZ, editor. Modern Phylogenetic Comparative Methods and Their Application in Evolutionary Biology: Concepts and Practice. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg. p 335–350. Paradis E, Claude J, Strimmer K. 2004. APE: analyses of phylogenetics and evolution in R language. Bioinformatics 20:289–290. Partan S R, Marler P. 1999. Communication goes multimodal. Science 283:1272–1273. Partan S R, Marler P. 2005. Issues in the classification of multimodal communication signals. The American Naturalist 166:231–245. Penteriani V, Delgado M d M. 2017. Living in the dark does not mean a blind life: bird and mammal visual communication in dim light. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 372:DOI: 10.1098/rstb.2016.0064. Pihstrom H, Fortelius M, Hemila S, Forsman R, Reuter T. 2005. Scaling of mammalian ethmoid bones can predict olfactory organ size and performance.Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 272:957–962. Pincheira-Donoso D, Scolaro J A. 2007. Iguanian species-richness in the Andes of boreal Patagonia: evidence for an additional new Liolaemus lizard from Argentina lacking precloacal glands (Iguania, Liolaeminae). Zootaxa 1452:55– 68. Pincheira-Donoso D, Hodgson D J, Tregenza T. 2008. Comparative evidence for strong phylogenetic inertia in precloacal signalling glands in a species-rich lizard clade. Evolution Ecology Research 10:11–28. Pincheira-Donoso D, Harvey L P, Ruta M. 2015. What defines an adaptive radiation? macroevolutionary diversification dynamics of an exceptionally species-rich continental lizard radiation.BMC evolutionary biology 15:153. Pincheira-Donoso D, Jara M, Reaney A, García-Roa R, Saldarriaga-Córdoba M, Hodgson D J. 2017. Hypoxia and hypothermia as rival agents of selection driving the evolution of viviparity in lizards. Global Ecology and Biogeography 1–9. Pough F H, Andrews R M, Cadle J E, Crump M L, Savitzky A H, Wells K D. 1998. Herpetology. New Jersey, USA. Price T D. 2017. Sensory drive, color, and color vision. The American Naturalist 190:157–170.

Literatura Citada:162 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Pyron R A, Burbrink F T, Wiens J J. 2013. A phylogeny and revised classification of Squamata, including 4161 species of lizards and snakes.BMC evolutionary biology 13:93. Quinn G P, Keough M J. 2002. Experimental design and data analysis for biologists: Cambridge University Press. Quinteros A S, Abdala C S, Díaz Gómez J M, Scrocchi G J. 2008. Two new species of Liolaemus (Iguania:Liolaemidae) of central west Argentina. South American Journal of Herpetology 3:101–111. Rémy A, Grégoire A, Perret P, Doutrelant C. 2010. Mediating male-male interactions : the role of the UV blue crest coloration in blue tits. Behavioral Ecology and Sociobiology 64:1839–1847. Revell L J. 2009. Size-correction and principal components for interspecific comparative studies. Evolution 63:3258–3268. Revell L J. 2010. Phylogenetic signal and linear regression on species data. Methods in Ecology and Evolution 1:319–329. Revell L J. 2012. phytools: an R package for phylogenetic comparative biology (and other things). Methods in Ecology and Evolution 3:217–223. Röll B. 2000. Gecko vision—visual cells, evolution, and ecological constraints. Journal of Neurocytology 29:471–484. Rowe C. 1999. Receiver psychology and the evolution of multicomponent signals. Animal Behaviour 58:921–931. Ruiz-Monachesi M R, Valdecantos S. 2017. Chemical recognition of prey in Liolaemus ceii (Donoso-Barros, 1971). Herpetology Notes 10:327–328. Salica M J, Halloy M. 2009. Nuptial coloration in female Liolaemus quilmes (Iguania: Liolaemidae): relation to reproductive state.Revista Española de Herpetología 23:141–149. Scolaro J A, Cei J M. 1997. Systematic status and relationships of Liolaemus species of the archeforus and kingii groups: a morphological and taxonumerical approach (Reptilia: Tropiduridae).Bollettino Museo Regionale di Scienze Naturali Torino 15:369–406. Schüch W, Barth F G. 1990. Vibratory communication in a spider: female responses to synthetic male vibrations. Journal of Comparative Physiology A 166:817–826. Schulte II J A, Macey R J, Espinoza R E, Larson A. 2000. Phylogenetic relationships in the iguanid lizard genus Liolaemus: multiple origins of viviparous reproduction and evidence for recurring Andean vicariance and dispersal. Biological Journal of the Linnean Society 69:75–102. Schwenk K. 1993. Are geckos olfactory specialists? Journal of Zoology 229:289–302. Schwenk K. 1995. Of tongues and noses: chemoreception in lizards and snakes. Trends in Ecology & Evolution 10:7–12. Searcy W A, Peters S, Kipper S, Nowicki S. 2010. Female response to song reflects male developmental history in swamp sparrows. Behavioral Ecology and Sociobiology 64:1343–1349.

Literatura Citada:163 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Semhan R V, Halloy M, Montero R. 2010. Chemical prey discrimination of termites in Amphisbaena heterozonata (Reptilia: Squamata): a learned trait? Journal of Herpetology 44:489–492. Shutler D, Weatherhead P J. 1990. Targets of sexual selection: song and plumage of Wood Warblers. Evolution 44:1967–1977. Siebeck U E. 2004. Communication in coral reef fish: the role of ultraviolet colour patterns in damselfish territorial behaviour. Animal Behaviour 68:273–282. Silva P R d, Silva A M d, de Melo C. 2017. Male helmeted manakins (Antilophia galeata) with more colorful crowns have better body conditions. The Wilson Journal of Ornithology 129:158–163. Smith R J. 2009.Use and misuse of the reduced major axis for line-fitting. American Journal of Physical Anthropology 140:476–486. Stuart–Fox D M, Ord T J. 2004. Sexual selection, natural selection and the evolution of dimorphic coloration and ornamentation in agamid lizards. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences 271:2249–2255. Team R C. 2015. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.URL http://www.R- project.org/food webs, and the structure of phytophagous insect communities. Annual Revieux of Entomology 51:187–208. Thomas R J, Székely T, Powell R, Cuthill I. 2006. Eye size, foraging methods and the timing of foraging in shorebirds. Functional Ecology 20:157–165. Thompson J. 2002. Complex traits: multimodal behavior and convergent evolution. In: Department pf Biology. Oregon: University of Oregon. p 97. Thompson J T, Bissell A N, Martins E P. 2008. Inhibitory interactions between multimodal behavioural responses may influence the evolution of complex signals. Animal Behaviour 76:113–121. Tolley K A, Herrel A. 2014. The Biology of Chameleons.University of California Press. Trauth S E, Cooper W E, Vitt L J, Perril S A. 1987. Cloacal anatomy of the broad- headed skink, Eumeces laticeps, with a description of a female pheromonal gland. Herpetologica 43:458–466. Trigosso-Venario R, Labra A, Niemeyer H M. 2002. Interactions between males of the lizard Liolaemus tenuis: roles of famiriality and memory Ethology 108:1057– 1064. Troncoso-Palacios J, Labra A. 2012. Is the exploratory behavior of Liolaemus nitidus modulated by sex? Acta Herpetologica 7:69–80. Tulli M J, Cruz F, Herrel A, Vanhooydonck B, Abdala V. 2009. The interplay between claw morphology and microhabitat use in neotropical iguanian lizards. Zoology 112:379–392. Tulli M J, Abdala V, Cruz F. 2011. Relationships among morphology, clinging performance and habitat use in Liolaemini lizards. Journal of Evolutionary Biology 24:843–855. Tulli M J, Cruz F B, Kohlsdorf T, Abdala V. 2016. When a general morphology allows many habitat uses. Integrative zoology 11:483–499.

Literatura Citada:164 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Uetz G. 2000. Signals and multi-modal signaling in spider communication. In: Animal Signals. Signalling and Signal Design in Animal Communication.(Espmark, Y., Amundsen, T. & Rosenqvist, G., eds.) Proceedings of the Fifth International Kongsvoll Symposium.Tapir Publishers, Trondheim, Norway.p 387–405. Uetz G W, Stoffer B, Lallo M, Clark D L. 2017. Complex signals and comparative mate assessment in wolf spiders: results from multimodal playback studies. In: Animal Behaviour. Uetz, P., Freed, P. & Jirí Hošek (eds.), The Reptile Database, http://www.reptiledatabase.org, accessed [6/11/17] Uhlenbeck G E, Ornstein L S. 1930. On the theory of the Brownian motion.Physical review 36:823. Underwood G. 1970. The eye. In: Gans C, Parson TS, editors. Biology of the Reptilia Academic Press, London.p 1–97. Valdecantos S, Labra A. 2017. Testing the functionality of precloacal secretions from both sexes in the South American lizard, Liolaemus chiliensis.Amphibia-Reptilia 38:209–216. Valdecantos S, Martínez V, Labra A. 2014. Comparative morphology of Liolaemus lizards precloacal glands. Acta Herpetologica 9:147–158. Valdecantos S, Martínez V, Labra A. 2015. Description of a proctodeal gland present in three South American Liolaemus lizards (Iguania: Liolaemidae). Salamandra 51:182–186. Van Wyk J, Mouton P l F. 1992.Glandular epidermal structures in cordylid lizards.Amphibia-Reptilia 13:1–12. Vanhooydonck B, Cruz F B, Abdala C S, Moreno Azocar D L, Bonino M F, Herrel A. 2010. Sex-specific evolution of bite performance in Liolaemus lizards (Iguania- Liolaemidae): the battle of the sexes Biological Journal of the Linnean Society 101:461–475. Vicente N, Halloy M. 2015. Male headbob display structure in a neotropical lizard, Liolaemus pacha (Iguania: Liolaemidae): relation to social context. The Herpetological Journal 25:49–53. Vicente N S, Halloy M. 2016. Chemical recognition of conspecifics in a neotropical lizard, Liolaemus pacha (Iguania: Liolaemidae): relation to visual displays, season and sex. Journal of Ethology 34:329–335. Vicente N S, Halloy M. 2017. Interaction between visual and chemical cues in a Liolaemus lizard: a multimodal approach. Zoology:Primero en línea. Vidal Maldonado M. 2011.Eye orbit geometric shape in Liolaemus as an indicator of polygyny or monogamy. Gayana 75:155–160. Vitt L J, Zani P, Espósito M C. 1999. Historical ecology of amazonian lizards: Implications for community ecology. Oikos 87:283–294. Wannaprasert T. 2016. Functional morphology of the ear of the lesser bamboo rat (Cannomys badius). Mammal Study 41:107–117.

Literatura Citada:165 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Weldon P J, Dunn B S, McDaniel C A, Werner D I. 1990. Lipids in the femoral gland secretions of the green iguana (Iguana iguana). Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Comparative Biochemistry 95:541–543. Wells K D. 1977.The social behavior of Anuran amphibians. Animal Behaviour 25:666–693. Werner Y L, Seifan T. 2006. Eye size in geckos: asymmetry, allometry,sexual dimorphism, and behavioral correlates. Journal of Morphology 267:1486–1500. Wiens J J. 1999.Phylogenetic evidence for multiple losses of a sexually selected character in phrynosomatid lizards.Proceedings of the Royal Society B- Biological Sciences 266:1529–1535. Wilder S M, DeVito J, Persons M H, Rypstra A L. 2005. The effects of moisture and heat on the efficacy of chemical cues used in predator detection by the wolf spider Pardosa milvina (Araneae, Lycosidae). Journal of Arachnology 33:857– 861. Wu N C, Waas J R. 2017. No evidence for across-population scent discrimination of cloacal gland secretions in Tuatara (Sphenodon punctatus). Journal of Herpetology 51:178–185. Zuur A, Leno E, Walker N, Saveliev A, Smith G. 2009. Mixed effects models and extensions in ecology with R. NewYork.

Literatura Citada:166

APÉNDICES

Apén. 1: Especie, peso (g), longitud hocico-cloaca (LHC) y tipo de experimento realizado por cada individuo.

Especie Sexo Peso (g) LHC (mm) Experimento L. coeruleus M 6,45 57,10 Químico L. coeruleus M 5,70 56,34 Químico L. coeruleus M 7,45 54,58 Químico L. coeruleus M 7,40 55,44 Químico L. coeruleus M 5,80 53,66 Químico L. coeruleus M 6,15 56,87 Químico L. coeruleus M 5,35 50,90 Químico L. coeruleus H 6,65 56,17 Químico L. coeruleus H 4,55 50,81 Químico L. coeruleus H 7,40 61,36 Químico L. coeruleus H 6,45 58,28 Químico L. coeruleus H 5,00 53,49 Químico L. coeruleus H 5,65 55,77 Químico L. coeruleus H 5,65 56,61 Químico L. coeruleus H 5,10 50,74 Químico L. coeruleus H 6,35 50,11 Químico L. coeruleus M 6,23 56,91 Visual L. coeruleus M 5,59 58,47 Visual L. coeruleus M 7,19 59,65 Visual L. coeruleus M 6,63 60,7 Visual L. coeruleus M 7,87 60,85 Visual L. coeruleus M 6,03 60,99 Visual L. coeruleus M 7,63 62,81 Visual L. coeruleus M 7,85 62,91 Visual L. coeruleus M 7,38 63,49 Visual L. coeruleus M 9,96 66,06 Visual L. coeruleus H 6,74 60,56 Visual L. coeruleus H 6,66 62,66 Visual L. coeruleus H 8,37 62,82 Visual L. coeruleus H 7,43 62,94 Visual L. coeruleus H 9,27 64,16 Visual L. coeruleus H 8,21 64,39 Visual L. coeruleus H 9,37 66,63 Visual L. coeruleus H 9,97 67,73 Visual L. coeruleus H 10,62 69,63 Visual L. quilmes M 3,30 49,6 Químico/Visual L. quilmes M 4,40 50,63 Químico/Visual L. quilmes M 3,85 51,02 Químico/Visual L. quilmes M 4,80 51,7 Químico/Visual L. quilmes M 5,40 53,00 Químico/Visual L. quilmes M 4,20 53,60 Químico/Visual

167

Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

L. quilmes M 5,30 55,83 Químico/Visual L. quilmes M 5,50 56,47 Químico/Visual L. quilmes H 2,60 44,7 Químico/Visual L. quilmes H 2,90 45,6 Químico/Visual L. quilmes H 3,30 46,86 Químico/Visual L. quilmes H 3,70 49,98 Químico/Visual L. quilmes H 4,40 50,17 Químico/Visual L. quilmes H 4,60 52,8 Químico/Visual L. albiceps M 10,80 69,03 Químico L. albiceps M 14,70 74,54 Químico L. albiceps M 17,50 76,24 Químico L. albiceps M 16,50 81,92 Químico L. albiceps M 17,90 82,5 Químico L. albiceps M 14,30 82,5 Químico L. albiceps M 16,50 82,6 Químico L. albiceps M 17,70 83,15 Químico L. albiceps M 18,50 84,31 Químico L. albiceps H 8,40 65,3 Químico L. albiceps H 10,30 68,00 Químico L. albiceps H 8,70 68,22 Químico L. albiceps H 10,50 68,69 Químico L. albiceps H 9,30 69,77 Químico L. albiceps H 10,90 69,83 Químico L. albiceps H 9,70 70,32 Químico L. albiceps H 7,76 70,46 Químico L. albiceps H 9,60 70,74 Químico L. albiceps H 10,60 73,15 Químico L. albiceps M 9,20 67,82 Visual L. albiceps M 8,90 68,26 Visual L. albiceps M 14,50 72,52 Visual L. albiceps M 11,10 74,25 Visual L. albiceps M 11,40 74,46 Visual L. albiceps M 11,00 74,73 Visual L. albiceps M 14,00 75,05 Visual L. albiceps M 12,40 76,1 Visual L. albiceps M 12,00 78,29 Visual L. albiceps M 12,00 80,18 Visual L. albiceps M 13,50 80,64 Visual L. albiceps M 21,40 84,02 Visual L. albiceps H 7,00 64,26 Visual L. albiceps H 8,10 65,34 Visual L. albiceps H 7,40 67,17 Visual L. albiceps H 7,50 67,66 Visual L. albiceps H 7,60 68,7 Visual L. albiceps H 8,50 70,00 Visual L. albiceps H 10,00 71,5 Visual

Apéndices:168

Apén. 2: Resumen con los valores de (media) ± SE (error estándar) del tiempo de latencia (Latencia), número de lamidos (Lamidos), tiempo de movimiento (Movimiento) y número de despliegues (Despliegues) entre las diferencias especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps). Teniendo en cuenta: especie (macho y hembras juntos); machos y hembras.

Análisis Especie Rastros Latencia Lamidos Movimiento Despliegues L. coeruleus 58,04 ± 24,92 s 62,13 ± 5,93 79,71 ± 7,7 s 1,27 ± 0,73

L. quilmes Conespecíficos 157,44± 20,06s 16,44 ± 6,21 36,47 ± 8,05 s 3,64 ± 0,76 L. albiceps 170,7 ± 22,12 s 8,15 ± 5,27 13,65 ± 6,83 s 1,90 ± 0,65

L. coeruleus 46,61 ± 23,53 s 56,08 ± 5,72 69,64 ± 6,03 s 0,74 ± 0,39

L. quilmes Control 118,61 ±24,61 s 10,41 ± 5,98 32,91 ± 6,30 s 0,97 ± 0,40 Especie L. albiceps 123,2 ± 20,88 s 10,25 ± 5,07 34,05 ± 5,35 s 0,4 ± 0,34

L. coeruleus 45,83 ± 23,80s 32,22 ± 2,71 47,71 ± 4,78 s 0,75 ± 1,16

L. quilmes Propio 181,38± 24,9s 5,0 ± 2,84 22,41 ± 5,00 s 3,72 ± 1,21 L. albiceps 161,3 ± 21,12s 2,10 ± 2,41 29,2 ± 4,24 s 0,35 ± 1,03

L. coeruleus 61,73 ± 37,38 s 53,71 ± 8,90 66,14 ± 11,54 s 1,0 ± 1,1

L. quilmes Conespecíficos 173,55± 32,97s 18,55 ± 7,85 53,11 ± 10,18 s 4,44 ± 0,97 L. albiceps 127,3± 31,28 s 8,90 ± 7,45 14,10 ± 9,65 s 3,10 ± 0,92

L. coeruleus 56,65 ± 35,30 s 48,28 ± 8,57 69,67 ± 9,04 s 0,71 ± 0,58

Machos L. quilmes Control 135,22 ±31,13 s 10,0 ± 7,56 48,00± 7,98 s 1,44 ± 0,51 L. albiceps 111,3 ± 29,53 s 11,90 ± 7,17 33,30 ± 7,56 s 0,4 ± 0,48

L. coeruleus 32,47 ± 35,70s 33,43 ± 4,07 42,26 ± 7,17 s 0,28 ± 1,74

L. quilmes Propio 227,11± 31,5s 5,0 ± 3,59 23,33 ± 6,33 s 4,77 ± 1,53 L. albiceps 156,5 ± 29,87s 2,20 ± 3,40 30,80 ± 6,00 s 0,50 ± 1,45

L. coeruleus 54,34 ± 32,97 s 70,55 ± 7,85 93,28 ± 10,18 s 1,55 ± 0,97

L. quilmes Conespecíficos 141,33± 40,38s 14,33 ± 9,62 19,83 ± 12,47 s 2,83 ± 1,18 L. albiceps 214,1± 31,28 s 7,4 ± 7,45 13,20 ± 9,65 s 0,7 ± 0,92

L. coeruleus 36,56 ± 31,13 s 63,88 ± 7,56 69,60 ± 7,97 s 0,77 ± 0,51

Hembras L. quilmes Control 102,0 ±38,13 s 10,83 ± 9,26 17,83 ± 9,77 s 0,5 ± 0,63 L. albiceps 135,1 ± 29,53 s 8,6 ± 7,17 34,80 ± 7,56 s 0,4 ± 0,48

L. coeruleus 59,18 ± 31,5s 37,0 ± 3,58 53,16 ± 6,33 s 1,22 ± 1,53

L. quilmes Propio 135,66± 38,57s 5,0 ± 4,4 21,5 ± 7,75 s 2,66 ± 1,88 L. albiceps 166,1 ± 29,87s 2,00 ± 3,40 27,6 ± 6,00 s 0,20 ± 1,45

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Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 3: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con el valor de Akaike (AICC) y su peso (wi) para las diferentes especies, considerando como variables dependientes la latencia al primer lamido, número de lamidos, tiempo de movimiento y diferentes despliegues en los diferentes rastros. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), rastros (conespecífico, control y propio) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelos AICC Wi 1 Latencia ~ especie+(1|individuo) 1719,042 0,153 2 Latencia ~ rastros+(1|individuo) 1750,567 0,000 3 Latencia ~ sexo+(1|individuo) 1757,530 0,000 4 Latencia ~ especie+rastros +(1|individuo) 1715,942 0,719 5 Latencia ~ especie+sexo+(1|individuo) 1721,011 0,057 6 Latencia ~ rastros+sexo+(1|individuo) 1752,430 0,000 7 Latencia ~ especie+ rastros+sexo +(1|individuo) 1725,826 0,005 8 Latencia ~ especie*rastros+(1|individuo) 1722,411 0,028 9 Latencia ~ especie*sexo+(1|individuo) 1721,861 0,037 10 Latencia ~ rastros*sexo+ (1|individuo) 1755,417 0,000 11 Latencia ~ especie*rastros*sexo + (1|individuo) 1732,134 0,000

1 Lamidos ~ especie+(1|individuo) 1114,073 0,000 2 Lamidos ~ rastros+(1|individuo) 1135,893 0,000 3 Lamidos ~ sexo+(1|individuo) 1190,181 0,000 4 Lamidos ~ especie+rastros +(1|individuo) 1057,206 0,001 5 Lamidos ~ especie+sexo+(1|individuo) 1116,06 0,000 6 Lamidos ~ rastros+sexo+(1|individuo) 1137,738 0,000 7 Lamidos ~ especie+ rastros+sexo +(1|individuo) 1062,337 0,000 8 Lamidos ~ especie*rastros+(1|individuo) 1042,631 0,998 9 Lamidos ~ especie*sexo+(1|individuo) 1117,472 0,000 10 Lamidos ~ rastros*sexo+ (1|individuo) 1141,41 0,000 11 Lamidos ~ especie*rastros*sexo + (1|individuo) 1056,229 0,001

1 Movimiento ~ especie+(1|individuo) 1381,821 0,000 2 Movimiento ~ rastros+(1|individuo) 1401,825 0,000 3 Movimiento ~ sexo+(1|individuo) 1406,12 0,000 4 Movimiento ~ especie+rastros +(1|individuo) 1379,233 0,000 5 Movimiento ~ especie+sexo+(1|individuo) 1382,85 0,000 6 Movimiento ~ rastros+sexo+(1|individuo) 1403,776 0,000 7 Movimiento ~ especie+ rastros+sexo +(1|individuo) 1386,733 0,020 8 Movimiento ~ especie*rastros+(1|individuo) 1356,314 0,000 9 Movimiento ~ especie*sexo+(1|individuo) 1375,891 0,000 10 Movimiento ~ rastros*sexo+ (1|individuo) 1406,033 0,000 11 Movimiento ~ especie*rastros*sexo + (1|individuo) 1344,264 0,980

Apéndices:170 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

1 Despliegues ~ especie+(1|individuo) 465,709 0,002 2 Despliegues ~ rastros+(1|individuo) 455,374 0,358 3 Despliegues ~ sexo+(1|individuo) 468,558 0,000 4 Despliegues ~ especie+rastros +(1|individuo) 455,837 0,284 5 Despliegues ~ especie+sexo+(1|individuo) 466,900 0,001 6 Despliegues ~ rastros+sexo+(1|individuo) 456,905 0,167 7 Despliegues ~ especie+ rastros+sexo +(1|individuo) 467,686 0,001 8 Despliegues ~ especie*rastros+(1|individuo) 457,465 0,126 9 Despliegues ~ especie*sexo+(1|individuo) 467,555 0,001 10 Despliegues ~ rastros*sexo+ (1|individuo) 459,486 0,046 11 Despliegues ~ especie*rastros*sexo + (1|individuo) 461,968 0,013

Apén. 4: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con el valor de Akaike (AICC) y su peso (wi) solo en machos, considerando como variables dependientes la latencia al primer lamido, número de lamidos, tiempo de movimiento y despliegues en los diferentes rastros. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), rastros (conespecífico, control y propio) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelos AICC Wi 1 Latencia ~ especie + (1|individuo) 895,599 0,780 2 Latencia ~ rastros + (1|individuo) 912,426 0,000 3 Latencia ~ especie+rastros + (1|individuo) 898,448 0,188 4 Latencia ~ especie*rastros+(1|individuo) 901,954 0,033

1 Lamidos ~ especie + (1|individuo) 569,548 0,000 2 Lamidos ~ rastros + (1|individuo) 576,913 0,000 3 Lamidos ~ especie+rastros + (1|individuo) 545,066 0,042 4 Lamidos ~ especie*rastros+(1|individuo) 538,834 0,958

1 Movimiento ~ especie + (1|individuo) 720,097 0,000 2 Movimiento ~ rastros + (1|individuo) 723,843 0,000 3 Movimiento ~ especie+rastros + (1|individuo) 718,831 0,000 4 Movimiento ~ especie*rastros+(1|individuo) 703,180 0,999

1 Despliegues ~ especie + (1|individuo) 261,237 0,005 2 Despliegues ~ rastros + (1|individuo) 250,435 0,688 3 Despliegues ~ especie+rastros + (1|individuo) 252,839 0,224 4 Despliegues ~ especie*rastros+(1|individuo) 254,528 0,084

Apéndices:171 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 5: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con el valor de Akaike (AICC) y su peso (Wi) para las hembras, considerando como variables dependientes la latencia al primer lamido, número de lamidos, tiempo de movimiento y despliegues en los diferentes rastros. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), rastros (conespecífico, control y propio) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelos AICC Wi 1 Latencia ~ especie + (1|individuo) 839,538 0,108 2 Latencia ~ rastros + (1|individuo) 839,538 4,33E-05 3 Latencia ~ especie+rastros + (1|individuo) 819,733 0,865 4 Latencia ~ especie*rastros+ (1|individuo) 826,796 0,025

1 Lamidos ~ especie + (1|individuo) 563,652 1,33E -07 2 Lamidos ~ rastros + (1|individuo) 563,652 1,09E-04 3 Lamidos ~ especie+rastros + (1|individuo) 519,391 0,444 4 Lamidos ~ especie*rastros+ (1|individuo) 518,944 0,555

1 Movimiento ~ especie + (1|individuo) 684,362 0,000 2 Movimiento ~ rastros + (1|individuo) 684,362 3,29E-10 3 Movimiento ~ especie+rastros + (1|individuo) 658,754 0,000 4 Movimiento ~ especie*rastros+ (1|individuo) 640,696 0,999

1 Despliegues ~ especie + (1|individuo) 211,599 0,390 2 Despliegues ~ rastros + (1|individuo) 211,599 0,160 3 Despliegues ~ especie+rastros + (1|individuo) 211,138 0,203 4 Despliegues ~ especie*rastros+ (1|individuo) 210,773 0,244

Apéndices:172 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 6: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con su valor de Akaike (AICC) y peso (wi) para las tres especies Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps, considerando como variables dependientes la latencia al primer lamido, número de lamidos, tiempo de movimiento y despliegues en los diferentes rastros. Como variables predictivas: rastros (conespecífico, control y propio) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Especie Modelos AICC WI L. coeruleus Latencia~ rastros+ (1|individuo 473,516 0,366 Latencia ~ sexo + (1|individuo) 473,317 0,404 Latencia ~ rastros+ sexo +(1|individuo) 475,496 0,136 Latencia ~ rastros*sexo+(1|individuo) 476,215 0,095

Lamidos~ rastros+ (1|individuo 462,896 0,532 Lamidos ~ sexo + (1|individuo) 466,648 0,082 Lamidos ~ rastros+ sexo +(1|individuo) 463,820 0,335 Lamidos ~ rastros*sexo+(1|individuo) 467,582 0,051

Movimiento~ rastros+ (1|individuo) 472,708 0,505 Movimiento ~ sexo + (1|individuo) 477,714 0,041 Movimiento ~ rastros+sexo +(1|individuo) 473,385 0,360 Movimiento ~ rastros*sexo+(1|individuo) 476,070 0,094

Despliegues~ rastros+ (1|individuo 133,684 0,272 Despliegues ~ sexo + (1|individuo) 132,961 0,391 Despliegues ~ rastros+sexo +(1|individuo) 133,979 0,235 Despliegues ~ rastros*sexo+(1|individuo) 135,641 0,102

L. quilmes Latencia~ rastros+ (1|individuo 506,204 0,286 Latencia ~ sexo + (1|individuo) 505,483 0,410 Latencia ~ rastros+sexo +(1|individuo) 506,405 0,259 Latencia ~ rastros*sexo+(1|individuo) 509,889 0,045

Lamidos~ rastros+ (1|individuo) 251,392 0,649 Lamidos ~ sexo + (1|individuo) 280,114 0,000 Lamidos ~ rastros+sexo +(1|individuo) 253,133 0,272 Lamidos ~ rastros*sexo+(1|individuo) 255,584 0,080

Mov imientos~ rastros+ (1|individuo 372,035 0,000 Movimientos ~ sexo + (1|individuo) 368,182 0,003 Movimientos ~ rastros+sexo +(1|individuo) 369,416 0,002 Movimientos ~ rastros*sexo+(1|individuo) 356,587 0,995

Despliegues~ rastros+ (1|individuo) 156,829 0,624 Despliegues ~ sexo + (1|individuo) 159,762 0,144 Despliegues ~ rastros+sexo +(1|individuo) 158,805 0,232

Apéndices:173 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Despliegues ~ rastros*sexo+(1|individuo) 356,6 2,24E-22

L. albiceps Latencia~ rastros+ (1|individuo) 749,762 0,355 Latencia ~ sexo + (1|individuo) 749,910 0,338 Latencia ~ rastros+sexo +(1|individuo) 750,510 0,239 Latencia ~ rastros*sexo+(1|individuo) 753,028 0,068

Lamidos~ rastros+ (1|individuo) 319,644 0,518 Lamidos ~ sexo + (1|individuo) 375,582 0,000 Lamidos ~ rastros+sexo +(1|individuo) 320,709 0,380 Lamidos ~ rastros*sexo+(1|individuo) 322,677 0,102

Movimiento~ rastros+ (1|individuo) 508,334 0,700 Movimiento ~ sexo + (1|individuo) 532,375 0,000 Movimiento ~ rastros+sexo +(1|individuo) 510,228 0,259 Movimiento ~ rastros*sexo+(1|individuo) 513,219 0,041

Despliegues~ rastros+ (1|individuo 159,524 0,149 Despliegues ~ sexo + (1|individuo) 161,104 0,215 Despliegues ~ rastros+sexo +(1|individuo) 159,703 0,263 Despliegues ~ rastros*sexo+(1|individuo) 164,025 0,372

Apén. 7: Especies, número-sexo, (volumen del órgano vómero-nasal, volumen del hocico y longitud hocico- cloaca), medidas en mm3 y mm.

Acrónimos utilizados en todos los apéndices: Félix B, Cruz, número de campo (FBC); Fundación Miguel Lillo (FML); Gustavo Scroocchi, número de campo (GS); Museo de Ciencias Naturales de Salta (MCN); Proyecto Tupinambis (PT); Colección de Flora y Fauna, Departamento de Ecología, Universidad Católica de Chile (SSUC-Re); Museo Nacional de Historia Natural de Chile (MNHN).

Liolaemus bibronii: FBC 1520-♂ (0,0188;11,42; 57,59); L. ceii: FBC1245-♂ (0,128; 31,65; 77,8); L. coeruleus: FBC 1450-♂ (0,044; 15,44; 64,96); L. cuyanus: FBC 1476-♂ (0,211; 33,43, 81,11); L. donosobarrosi: FBC 1653-♂ (0,032; 11,38; 60,07) ; L. elongatus: FBC 1783-♂ (0,211; 36,30; 81,96); L. escarchadosis: GS 3202-♂ (0,095; 30,23;79,83); L. fitzingeri: FBC 1714-♂ (0,166; 38,37; 88,47); L. irregularis: FBC 1742-♂ (0,192; 42,76; 85,28); L. josei: FBC 1457-♂ (0,054; 13, 62; 60,56); L. kingii: FBC 1798-♂ (0,127; 33,00; 73,00); L. kolengh: FBC 1324-♂ (0,073; 14,03; 56,35); L. koslowskyi: FBC 859-♂ (0,077; 21,95; 59,74); L. lineomaculatus: GS3196-♂ (0,068; 10,50; 54,73); L. magellanicus: GS 3188-♂ (0,026; 10,71; 56,85); L.mapuche: FBC

Apéndices:174 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

1279-♂ (0,137; 29,76; 77,16); L. martori: FBC 1761-♂ (0,128; 24,06; 66,62); L. melanops: FBC 1436-♂ (0,177; 31,82; 78,33); L. multimaculatus: FBC 1213-♂ (0,082; 16,30; 55,62); L. poecilochromus: FBC 1200-♂ (0,051; 16,04; 64,02); L. pseudoanomalus: PT 3570-♂ (0,065; 19,40; 68,64); L. quilmes: FBC 0221-♂ (0,128; 23,73; 54,13); L. shitan: FBC 1672-♂ (0,135; 34,50; 89,4); L. tenuis: GS 3183-♂ (0,124; 34,50; 54,3).

Apén. 8: Material examinado en el capítulo I- Sección 1.

Liolaemus albiceps: FBC-♂: 1166, 1167, 1168; ♀: 1171, 1172, 1740, 1845, 1846, 1847, 1849, 1852, FML-♂: 06339-1, 06339-6, 06339-7, 06339-8, 16716, 22183, 23769, 24766, 24769, 24770; ♀: 06339-2, 06339-9, 23770, 23771, 24767, 24768, MCN- ♂: 3066, 3083, 3094, 3098, GS-♂: 4224, 4237, 4239, 4241, 4242, 4243, 4244, 4245, 4245,4249.

Liolaemus bellii: SSUC-Re-♂: 0201, 0202, 0204, 0208; ♀: 0205, 0207, 0209, MNHN- ♂: 295, 379, 383, 392, 393, 1184, 1185, 1186, 1192; ♀: 291, 292, 299, 370, 387, 390, 542, 543, 546, 1182.

Liolaemus chiliensis: SSUC-Re -♂: 0153, 0154, 0155; ♀: 024, 0152, 0450, MNHN-♂: 0904, 0907, 0909, 2680, 2681; ♀: 0892, 0894, 0895, 0898, 0902, 0906, 2679.

Liolaemus coeruleus: FBC-♂: 1286, 1429, 1450, 1494, 1527; ♀:1218, 1262, 1394, 1428,1430, FML- ♂: 01653, 02090-2, 09465, 09465, 22399,17763, 22400, 22401, 23801, 23802, 23803; ♀: 02090-1, 09457,17764, 22398, 23660, MCN- ♂: 3723, 3724, 3725, 3726, 3793, 3794, 3799; ♀: 3797, 3795, 3798.

Liolaemus constanzae: SSUC-Re-♂: 0338; ♀: 0342, 0344, 0345, MNHN- ♂: 987, 989, 990, 1042, 1044, 1045, 1047, 1048, 1049, 1050, 1051; ♀: 1091, 1093, 1096, 1529, 1531, 2941.

Liolaemus fitzgeraldi: SSUC-Re -♂: 0218, 0220, 0221; ♀: 0212, 0216, 0217, 0219, MNHN -♂: 2107, 2108, 2110; ♀: 2111.

Liolaemus jamesi MNHN- ♂: 3664, 3665, 4155, 4160, 4162, 4163, 4164, 4168, 4169, 4170, 4231, 4234, 4523, 4464, 4469, 4574, 4577; ♀: 2612, 2613, 4153, 4165, 4166, 4167, 4232, 4467, 4572, 4575, 4576.

Liolaemus lemniscatus: SSUC-Re -♂: 0033, 0038, 0041, 0042, 0044, 0047, 0052; ♀: 0032, 0035, 0037, 0046,0048, MNHN-♂: 851, 857, 2515, 2517, 4269, 4627; ♀: 853, 4270, 4271, 4273, 4274.

Apéndices:175 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus nitidus: SSUC-Re-♂: 0069, 0073, 0077, 0079; ♀: 0059, 0072, 0074, 0078, 0082, MNHN -♂: 3547, 3549, 4511, 4514, 4515, 4519; ♀: 3550, 3554; 4516, 4530, 4531, 4533, 4535.

Liolaemus pacha: FBC- ♂: 892, 900; ♀: 396, 902, FML- ♂: 02272-2, 02272-7, 02289- 1, 02289-2, 02289-3, 02289-4, 02357-2, 02357-3, 02357-4, 02357-5; ♀: 02272-3, 02272-4, 18483, 18484, 18486, 22333, 22334, 22335, 22336, 22337, 22338, 22339, 22340, 22341.

Liolaemus quilmes: FBC- ♂: 0221, 892, 900; ♀: 396, 902, FML-♂: 01889-3, 01889-4, 19319, 19321, 19324, 19329; ♀: 0246-1, 0246-2, 0246-5, 0246-6, 0247-1, 02647-1, 02647-2, 02647-3, 02647-8, 19320, 19322, 19323, 19327, 19328.

Liolaemus rosenmanni: FML-♂, 25938, 25939, 25943, 25944, 25945, 25956; ♀, 25936, 25937, 25941, 25947, 25957.

Liolaemus tenuis: FBC-♀: 1189, FML-♂: 07860, 07861; ♀: 02256-1, 02256-2, GS-♂: 3183, 3184; ♀: 3185, SSUC-Re -♂: 0262, 0267, 0268, 0269; ♀: 0265, MNHN -♂: 4237, 4640, 4642; ♀: 1342, 4643.

Apéndices:176 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 9: Resumen con los valores de (media) ± SE (error estándar) del número de cabeceos (Cabeceos), número de movimiento de los miembros anteriores (Mov. miembros) y el número total de despliegues visuales realizados (Total) entre las diferencias especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps). Teniendo en cuenta: especie (macho y hembras juntos); machos y hembras.

Análisis Especie Tratamiento Cabeceos Mov. miembros Total L. coeruleus 3,55± 0,63 9,84 ± 1,8 13,60 ± 2,06

L.quilmes Agonístico 1,52 ± 0,76 2,98 ± 2,16 3,60 ± 2,47 L. albiceps 1,55 ±0,74 1,33 ±2,10 3,02 ±2,41

Especie L. coeruleus 0,19± 0,28 1,1± 0,39 1,60 ± 0,55

L.quilmes Control 0,31 ± 0,33 0,85± 0,47 1,46± 0,66 1,08 ±0,33 0,66±0,45 1,83±0,65 L. albiceps L. coeruleus 2,37± 0,62 9,31± 1,8 11,85± 1,96

L.quilmes Sexual 0,89± 0,75 1,37± 2,16 2,85± 2,36 L. albiceps 1,55 ±0,73 0,47±2,11 2,55±2,30

L. coeruleus 3,54± 0,85 12,91± 2,41 16,54± 2,76

L.quilmes Agonístico 1,87± 0,99 2,62± 2,82 5,37± 3,24 L. albiceps 2,11±0,94 1,00±2,66 3,22±3,05

Machos L. coeruleus 0,27±0,37 0,63±0,52 1,1±0,74

L.quilmes Control 0,12±0,44 0,37±0,61 0,75±0,87 1,66±0,41 0,5±0,57 1,66±0,82 L. albiceps 2,09±0,84 10,18±2,42 12,27±2,63 L. coeruleus L.quilmes Sexual 0,62±0,98 2,25±2,83 3,37±3,1 2,11±0,93 0,77±2,67 3,44±2,91 L. albiceps

3,55± 0,94 6,77± 2,66 10,66± 3,05 L. coeruleus L.quilmes Agonístico 1,66± 1,15 3,33± 3,26 1,83± 3,74 1,00± 1,15 1,66± 3,26 2,83± 3,74 L. albiceps Hembras L. coeruleus 0,11± 0,41 0,50±0,51 2,11± 0,82

L.quilmes Control 0,5±0,51 1,55± 0,57 2,16± 1,00 1,66±1,13 1,33± 0,71 2,00± 1,2 L. albiceps 2,66± 0,93 8,44± 2,67 11,44± 2,92 L. coeruleus L.quilmes Sexual 1,16± 1,13 0,50± 3,27 2,33± 3,56 1,00± 1,1 0,16± 3,27 1,66± 3,52 L. albiceps

Apéndices:177 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 10: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con su correspondiente valor (AICC) y peso de Akaike (Wi) para las diferentes especies, considerando como variables dependientes el número de cabeceos realizados (cabeceos), número de movimiento de los miembros anteriores (Mov. miembro) y número total de despliegues visuales (total) en los diferentes tratamientos. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), tratamientos (agonístico, control y sexual) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelos AiCC Wi 1 Cabeceos~ especie+(1|individuo) 487,543 0,000 2 Cabeceos ~ tratamientos+(1|individuo) 468,677 0,086 3 Cabeceos ~ sexo+(1|individuo) 489,963 0,000 4 Cabeceos ~ especie+tratamientos +(1|individuo) 469,487 0,057 5 Cabeceos ~ especie+sexo+(1|individuo) 489,314 0,000 6 Cabeceos ~ tratamientos+sexo+(1|individuo) 470,665 0,032 7 Cabeceos ~ especie+ tratamientos+sexo +(1|individuo) 478,703 0,001 8 Cabeceos ~ especie*tratamientos+(1|individuo) 464,192 0,815 9 Cabeceos ~ especie*sexo+(1|individuo) 491,266 0,000 10 Cabeceos ~ tratamientos*sexo+ (1|individuo) 472,680 0,012 11 Cabeceos ~ especie*tratamientos*sexo + (1|individuo) 476,193 0,002

1 Mov. miembros~ especie+(1|individuo) 568,316 0,001 2 Mov. miembros ~ tratamientos+(1|individuo) 571,536 0,000 3 Mov. miembros ~ sexo+(1|individuo) 591,751 0,000 4 Mov. miembros ~ especie+tratamientos +(1|individuo) 553,377 0,770 5 Mov. miembros ~ especie+sexo+(1|individuo) 570,314 0,000 6 Mov. miembros ~ tratamientos+sexo+(1|individuo) 573,322 0,000 7 Mov. miembros ~ especie+ tratamientos+sexo +(1|individuo) 564,080 0,004 8 Mov. miembros ~ especie*tratamientos+(1|individuo) 555,907 0,217 9 Mov. miembros ~ especie*sexo+(1|individuo) 573,185 0,000 10 Mov. miembros ~ tratamientos*sexo+ (1|individuo) 571,485 0,000 11 Mov. miembros ~ especie*tratamientos*sexo + (1|individuo) 562,270 0,010

1 Total~ especie+(1|individuo) 747,384 0,000 2 Total ~ tratamientos+(1|individuo) 741,085 0,005 3 Total ~ sexo+(1|individuo) 764,654 0,000 4 Total ~ especie+tratamientos +(1|individuo) 732,623 0,309 5 Total ~ especie+sexo+(1|individuo) 748,259 0,000 6 Total ~ tratamientos+sexo+(1|individuo) 743,048 0,002 7 Total ~ especie+ tratamientos+sexo +(1|individuo) 735,930 0,060 8 Total ~ especie*tratamientos+(1|individuo) 731,225 0,621 9 Total ~ especie*sexo+(1|individuo) 752,157 0,000 10 Total ~ tratamientos*sexo+ (1|individuo) 743,937 0,001 11 Total ~ especie*tratamientos*sexo + (1|individuo) 741,635 0,004

Apéndices:178 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 11: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con su correspondiente valor (AICC) y peso de Akaike (Wi) para los machos, considerando como variables dependientes el número de cabeceos realizados (cabeceos), número de movimiento de los miembros anteriores (Mov. miembro) y número total de despliegues visuales (total) en los diferentes tratamientos. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), tratamientos (agonístico, control y sexual). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelo AiCC Wi 1 Cabeceos~ especie+(1|individuo) 278,621 0,020 2 Cabeceos ~ tratamientos+(1|individuo) 271,633 0,643 3 Cabeceos~ especie + tratamientos+(1|individuo) 273,657 0,234 4 Cabeceos~ especie*tratamientos +(1|individuo) 275,292 0,103

1 Mov. miembros~ especie+(1|individuo) 278,621 1,000 2 Mov. miembros ~ tratamientos+(1|individuo) 316,099 0,000 3 Mov. miembros ~ especie + tratamientos+(1|individuo) 302,471 0,000 4 Mov. miembros ~ especie*tratamientos +(1|individuo) 308,639 0,000

1 Total~ especie+(1|individuo) 435,262 0,001 2 Total ~ tratamientos+ (1|individuo) 422,557 0,333 3 Total ~ especie + tratamientos+(1|individuo) 422,385 0,362 4 Total ~ especie*tratamientos +(1|individuo) 422,735 0,304

Apénd 12: Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con su correspondiente valor (AICC) y peso de Akaike (Wi) para las hembras, considerando como variables dependientes el número de cabeceos realizados (cabeceos), número de movimiento de los miembros anteriores (Mov. miembro) y número total de despliegues visuales (total) en los diferentes tratamientos. Como variables predictivas: especies (Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps), tratamientos (agonístico, control y sexual). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Número Modelo AiCC Wi 1 Cabeceos~ especie+(1|individuo) 198,039 0,128 2 Cabeceos ~ tratamientos+(1|individuo) 198,039 0,128 3 Cabeceos ~ especie+ tratamientos+(1|individuo) 195,617 0,429 4 Cabeceos ~ especie*tratamientos +(1|individuo) 196,229 0,316 1 Mov. miembros~ especie+(1|individuo) 258,548 0,109 2 Mov. miembros ~ tratamientos+(1|individuo) 258,548 0,109 3 Mov. miembros ~ especie+ tratamientos+(1|individuo) 255,295 0,557 4 Mov. miembros ~ especie*tratamientos +(1|individuo) 257,115 0,224 1 Total~ especie+(1|individuo) 325,041 0,039 2 Total~ tratamientos+(1|individuo) 325,041 0,039 3 Total ~ especie+ tratamientos+(1|individuo) 319,330 0,669 4 Total~ especie*tratamientos +(1|individuo) 321,273 0,254

Apéndices:179 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 13:Diferentes modelos lineales generalizados mixtos con su correspondiente valor (AICC) y peso de Akaike (Wi) para las tres especies Liolaemus coeruleus, L. quilmes y L. albiceps, considerando como variables dependientes el número de cabeceos realizados (cabeceos), número de movimiento de los miembros anteriores (Mov. miembro) y número total de despliegues visuales (total) en los diferentes tratamientos. Como variables predictivas: tratamientos (agonístico, control y sexual) y sexo (M y H). En negrita modelos con mayor peso de Akaike.

Especie Modelo AICC Wi Cabeceos~ tratamiento+ (1|individuo) 200,206 0,602

L. coeruleus Cabeceos ~ sexo + (1|individuo) 234,829 0,000 Cabeceos ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 201,496 0,316

Cabeceos ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 204,208 0,081

Mov. miembro~ tratamiento+ (1|individuo) 324,279 0,636

Mov. miembro ~ sexo + (1|individuo) 342,147 0,000

Mov. miembro ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 326,278 0,234

Mov. miembro ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 327,459 0,130

Total~ tratamiento+ (1|individuo) 358,934 0,601

Total ~ sexo + (1|individuo) 388,879 0,000

Total ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 360,682 0,251

Total ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 361,736 0,148

Cabeceos~ tratamiento+ (1|individuo) 112,892 0,603

L. quilmes Cabeceos ~ sexo + (1|individuo) 116,851 0,083 Cabeceos ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 114,618 0,255

Cabeceos ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 117,550 0,059

Mov. miembro~ tratamiento+ (1|individuo) 143,991 0,444

Mov. miembro ~ sexo + (1|individuo) 144,829 0,292

Mov. miembro ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 145,983 0,164

Mov. miembro ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 146,967 0,100

Total~ tratamiento+ (1|individuo) 184,765 0,404

Total ~ sexo + (1|individuo) 185,463 0,285

Total ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 186,624 0,160

Total ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 186,737 0,151

Cabeceos~ tratamiento+ (1|individuo) 148,235 0,190

L. albiceps Cabeceos ~ sexo + (1|individuo) 145,715 0,669 Cabeceos ~ tratamiento +sexo +(1|individuo) 149,143 0,121

Cabeceos ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 152,665 0,021

Mov. miembro~ tratamiento+ (1|individuo) 84,856 0,294

Mov. miembro ~ sexo + (1|individuo) 84,213 0,406

Mov. miembro ~ tratamiento+sexo +(1|individuo) 85,994 0,167

Apéndices:180 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Mov. miembro ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 86,442 0,133

Total~ tratamiento+ (1|individuo) 185,473 0,280

Total ~ sexo + (1|individuo) 183,975 0,592

Total ~ tratamiento+sexo +(1|individuo) 187,347 0,110

Total ~ tratamiento*sexo + (1|individuo) 190,903 0,019

Apén. 14: Especies, número-sexo, (superficie del ojo directa, superficie del ojo indirecta y LHC), ambas medidas en mm2, mientras que LHC en mm. Acrónimos utilizados en todos los apéndices: Félix B, Cruz, número de campo (FBC); Fundación Miguel Lillo (FML); Gustavo Scroocchi, número de campo (GS); Museo de Ciencias Naturales de Salta (MCN); Proyecto Tupinambis (PT); Colección de Flora y Fauna, Departamento de Ecología, Universidad Católica de Chile (SSUC-Re); Museo Nacional de Historia Natural de Chile (MNHN).

Liolaemus baguali: FBC1664-♂ (71,54; 55,00; 84,18); GS3215-♀ (65,21; 58,47; 73,23); GS3214-♂ (88,23; 76,81; 97,01).

Liolaemus bibronii: FBC 1520-♀ (43,57; 34,52; 57,59); FBC 1635-♂ (27,57; 27,65; 51,92).

Liolaemus canquellii: FBC 1830-♂ (101,69; 86,05; 93,77); FBC 1834-♂ (92,84; 93,80; 104,31); FBC 1835-♀ (69,79; 70,56; 83,75); FBC 1836-♂ (77,12; 69,43; 85,55).

Liolaemus coeruleus: FBC 1394-♂ (46,02; 36,96; 64,43); FBC 1428-♂ (43,42; 43,70; 64,03); FBC 1429-♂ (44,00; 43,37; 63,54).

Liolaemus cuyanus: FBC 1476-♂ (84,45; 66,61; 81,11); FBC 1587-♂ (86,70; 77,28; 79,24); FBC 1598-♀ (83,56; 53,80; 76,18).

Liolaemus elongatus: FBC 1552-♀ (67,04; 62,77; 74,08); FBC 1614-♂ (80,88; 81,27; 88,1).

Liolaemus escarchadosis: GS 3200-♂ (54,36; 47,90; 67,33); GS 3202-♂ (75,73; 68,65; 79,83); GS 3204-♂ (79,48; 68,46; 82,01).

Liolaemus hatcheri: FBC 1325-♂ (51,26; 50,50; 64,00); FBC 1326-♂ (31,76; 34,60; 61,72); FBC 1418-♂ (43,51; 34,42; 57,36); GS3234-♂ (37,47; 32,08; 58,45).

Liolaemus irregularis: FBC 1742-♂ (93,12; 82,96; 85,28); FBC 1751-♂ (81,80; 78,10; 89,12).

Liolaemuskingii: FBC 1731-♀ (63,47; 54,90; 84,3).

Liolaemus kolengh: FBC 1442-♂ (38,90; 27,33; 57,51); FBC 1481-♀ (41,60; 28,08; 58,09); FBC 1484- ♂ (29,98; 27,44; 52,53).

Apéndices:181 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus koslowskyi: FBC 859-♂ (73,62; 51,47; 59,74); PT 3845-♀ (86,90; 68,30; 66,68).

Liolaemus magellanicus: FBC 1518-♀ (34,73; 31,81; 53,19); FBC 1637-♂ (30,57; 27,15; 53,84); FBC 1684-♂ (34,1; 26,18; 56,39); GS 3188-♂ (40,70; 35,10; 56,85).

Liolaemus mapuche: FBC 1595-♀ (65,71; 56,94; 65,71); FBC 1596-♀ (61,80; 59,44; 84,90).

Liolaemus melanops: FBC 1436-♂ (78,94; 63,56; 78,33); FBC 1634-♂ (61,32; 63,80; 77,89); FBC 1644-♀ (50,94; 41,11; 59,3).

Liolaemus parthenos: FBC1807-♀ (46,31; 37,81; 55,88).

Liolaemus petrophilus: FBC 4842-♂ (91,94; 102,45; 93,8); FBC 4843-♀ (93,38; 99,43; 87,55); GS 3260-♀ (84,10; 63,80; 80,35); GS 3275-♂ (79,41; 75,41; 76,8).

Liolaemus poecilochromus: FBC 1200-♂ (58,47; 54,13; 64,02); FBC 1202-♂ (69,54; 61,51; 66,16); GS 3307-♀ (46,09; 41,08; 59,96).

Liolaemus pseudoanomalus: PT 3533-♀ (51,20; 53,98; 55,94); PT 3570-♂ (68,64; 54,46; 59,55).

Liolaemus quilmes: FBC 0221-♂ (55,52; 58,50; 63,77).

Liolaemus rothi: FBC 1472-♂ (73,33; 76,50; 87,51); FBC 1602-♀ (78,05; 65,83; 76,28).

Liolaemus sarmientoi: FBC 1564-♂ (78,38; 78,80; 83,81); GS 3205-♂ (67,65; 72,86; 78,36); GS 3206-♂ (64,37; 59,83; 73,01); GS 3209-♀ (59,27; 50,32; 74,46).

Liolaemus shitan: FBC 1521-♂ (96,70; 89,95; 89,34).

Liolaemus tenuis: FBC 1189-♀ (40,53; 30,79; 54,06); GS 3183-♂ (44,44; 39,16; 54,3); GS 3184-♂ (42,88; 36,81; 53,13); GS 3185-♂ (43,93; 31,82; 53,88).

Liolaemus zullyae: FBC 1392-♀ (90,92; 73,43; 66,61); GS 3191-♀ (47,90; 44,60; 64,24); GS 3193-♀ (58,73; 68,15; 73,2).

Apéndices:182 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 15: Material examinado en el capítulo II- Sección 2 Liolaemus bibronii: FBC-♂: 1440, 1501, 1503, 1520, 1615, 1635; ♀ 1489,1626; FML- ♂: 07205,07207; ♀ 07204, 07212, 07213, OGS- ♂ 3480, 4029, 4315.

Liolaemus chacoensis: FML-♂: 00296-5, 00296-33, 00296-35, 00296-37, 00296-45, 00296-46; ♀ 00296-3, 00296-4, 00296-38, 00296-39.

Liolaemus cuyanus: FBC-♂: 1476, 1587, 1589; ♀ 1477, 1591, 1598; FML-♂: 01810-4, 01810-5, 01810-9, 01810-10; ♀, 01810-2, 01810-3 , 01810-7, 01810-8.

Liolaemus elongatus: FBC-♂: 1543, 1547, 1549, 1550, 1559, 1614, 1616, 1782, 1783; ♀: 1532, 1546, 1552, 1780, 1781, 1786.

Liolaemus koslowskyi: FBC-♂: 825, 858, 859, 860; OGS-♂: 3890, 3899, 3903, 3906, 4003, 4206, 4208,4209, 4210; ♀-3891, 3897, 3904, 4000, 4018, 4020, 4201, 4203, 4207, 4211; PT-♀: 3845.

Liolaemus laurenti: FML-♂: 02526-1, 02526-2, 02526-6, 02526-8, 18110, 18111, 18112, 18113; ♀- 13977, 13978, 13979, 13981, 13983, 13984, 18114, 18116.

Liolaemus loboi: FML-♂: 07770, 07789, 14796, 14797, 14798, 14802, 16365, 16368; ♀- 07782, 14800, 16366, 16367, 17143.

Liolaemus monticola: FML-♂: 02590-1, 02590-3, 02714; ♀- 01212-1; 01212-2, 02590- 2, 02590-4, 27293.

Liolaemuspictus: FML-♂: 21460, 21463, 21466, 21467, 21468, 21471; ♀-21461, 21462, 21464, 21465, 21469.

Liolaemuspseudoanomalus:FML-♂:00690, 03734, 09447, 19007, 19009,19015,19018, 19021,19022, 19023, 19024,19028, 22437, 22438, 22439,22442, 22443; ♀- 03004,01812-1,01812-2,19011,19012,19017, 19019, 19025,19026,19027,22440,22441; PT-♂:3570, 3458, 3970; ♀-3533, 3971.

Liolaemus robertmertensis:FML-♂: 01482-1, 01482-2, 01488-1,01488-9, 01847-3, 01847-5, 09444; ♀-01308-2, 01488-4, 01488-5, 01488-8, 01623-02.

Liolaemusscapularis: FBC-♂ 0099, 328; FML-♂: 02022-1, 02022-4, 02022-5, 02022-6, 02022-9, 02022-10, 02022-16, 02022-18, 02069-6, 02069-7, 02069-9; ♀- 02022- 3,02022-13, 02022-15.

Apéndices:183 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 16: Especie, acrónimo, sexo y número del total del material analizado en el capítulo III:

Acrónimos utilizados en todos los apéndices: Cristián Simón Abdala (CSA); Félix B, Cruz, número de campo (FBC); Fundación Miguel Lillo (FML); Gustavo Scroocchi, número de campo (GS); Museo de Ciencias Naturales de Salta (MCN); Marcos Maximiliano Paz (MMP); Pedro Manuel Casivio (PMC); Proyecto Tupinambis (PT); Colección de Flora y Fauna, Departamento de Ecología, Universidad Católica de Chile (SSUC-Re); Museo Nacional de Historia Natural de Chile (MNHN).

Ctenoblepharys adspersa: FML- ♂ 0036; ♀: 00464.

Liolaemus abaucan: FBC-♂ 877, 880, 881; ♀: 875, 876, 878, 879; FML –♂ 01814-6, 01814-7, 01814-10, 01814-15, 02063-6, 02063-8, 02063-11, 02063-14; ♀: 01814-3, 01814-4, 01814-18, 01814-9, 01814-20; PT-♂ 3602; ♀ 3599.

Liolaemus acostai: FML- ♂: 24118, 24127, 24137; ♀- 24120, 24123, 24125, 24128, 24136.

Liolaemus baguali: FBC- ♂ 1396, 1647, 1664; ♀: 1395, 1399, 1400, 1401, 1645, 1646, 1648, 1665; FML -♂ 21426, 21428; GS-♂ 3214, 3215.

Liolaemus bellii: SSUC-Re-♂: 0201, 0202, 0204, 0208; ♀: 0205, 0207, 0209, MNHN- ♂: 295, 379, 383, 392, 393, 1184, 1185, 1186, 1192; ♀: 291, 292, 299, 370, 387, 390, 542, 543, 546, 1182.

Liolaemus bibronii: FBC-♂: 1440, 1501, 1503, 1520, 1615, 1635; ♀: 1489, 1626; FML- ♂: 07205,07207; ♀: 07204, 07212, 07213, OGS- ♂: 3480, 4029, 4315.

Liolaemus bitaeniatus: FML-♂: 02237-3, 02237-4, 02237-16, 02237-8, 02290-6, 02290-10, 02290-11, 02918-2, 02918-12, 02918-17; ♀: 02237-1, 02237-4, 02290-9, 02290-13, 02918-6, 02918-10, 02918-11, 02918-13, 02918-14, 02290-15.

Liolaemus ceii: FBC-♂: 1422, 1424, 1427, 1447, 1448, 1512, 1528, 1535, 1538, 1555; ♀: 1411, 1423, 1449, 1533, 1619.

L. chacoensis: FML-♂: 00296-5, 00296-33, 00296-35, 00296-37, 00296-45, 00296-46; ♀: 00296-3, 00296-4, 00296-38, 00296-39.

Liolaemus chiliensis: SSUC-Re -♂: 0153, 0154, 0155; ♀: 024, 0152, 0450, MNHN-♂: 0904, 0907, 0909, 2680, 2681; ♀: 0892, 0894, 0895, 0898, 0902, 0906, 2679.

Liolaemus chlorostictus: FML-♂: 18225, 18226, 18227, 18229; ♀- 18228, 18232.

Apéndices:184 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus coeruleus: FBC-♂: 1286, 1429, 1450, 1494, 1527; ♀:1218, 1262, 1394, 1428, 1430, FML- ♂: 01653, 02090-2, 09465, 09465, 22399, 17763, 22400, 22401, 23801, 23802, 23803; ♀: 02090-1, 09457, 17764, 22398, 23660, MCN- ♂: 3723, 3724, 3725, 3726, 3793, 3794, 3799; ♀: 3797, 3795, 3798.

Liolaemus constanzae: SSUC-Re-♂: 0338; ♀: 0342, 0344, 0345, MNHN- ♂: 987, 989, 990, 1042, 1044, 1045, 1047, 1048, 1049, 1050, 1051; ♀: 1091, 1093, 1096, 1529, 1531, 2941.

Liolaemus cuyanus: FBC-♂: 1476, 1587, 1589; ♀ 1477, 1591, 1598; FML-♂: 01810-4, 01810-5, 01810-9, 01810-10; ♀, 01810-2, 01810-3 , 01810-7, 01810-8.

Liolaemus darwinii: FBC-♂: 846, 847, 855, 897, 1110, 1112, 1113; ♀: 0074, 850, 856, 1108, 1109, 1111, 1806, 1808.

Liolaemus donosobarrosi: FBC-♂:1432, 1591, 1650, 1654, 1656; ♀: 1653, 1655.

Liolaemus dorbignyi: FML-♂: 17230, 17231, 17233, 17234; ♀: 17232, 17235.

Liolaemus elongatus: FBC-♂: 1543, 1547, 1549, 1550, 1559, 1614, 1616, 1782, 1783; ♀: 1532, 1546, 1552, 1780, 1781, 1786.

Liolaemus espinozai: FBC- ♂: 800, 828, 829, 904, 905, 906, 909; H-903; FML-♂ 23886, 23890, 23891; ♀: 23884, 23887, 23894, 23900.

Liolaemus famatinae: FML-♂: 23697, 23698, 23699, 23733, 23734, 23742, 23743, 23755; ♀: 23740, 23741.

Liolaemus fitzingeri: FBC-♂: 1660, 1714; H- 1716, FML-♂: 02128 - 6, 02128-7, 02128 -10, 02128-11; H- 02128 -1, 02128 - 4, 02128- 9, 02128-12.

Liolaemus gallardoi: FBC-♂: 1173, 1675; ♀: 1622 , 1676, 1677, 1678, 1679.

Liolaemus hatcheri: FBC-♂: 1324, 1325, 1418, 1636, 1668, 1697, 1698; ♀: 1326, 1631, 1677, 1701, 1702. FML-♂: 10099, 19257, 19261, 19262, 19263, 19264; H- 10098, 19258, 19260, 19265, 19266, 19267, 19268, 19269; GS-♂ 3235; H: 3234; MCN- ♂ : 850,851.

Liolaemus huacahuasicus :FML-♂: 01224-1, 01224-7, 01224-8, 01224-9, 01224-13, 01224-16, 01224-17, 02305-1, 02305-6, 02305-9, 02305-15, 16827, 16828, 16832; ♀: 16829, 16830, 16831.

Liolaemus irregularis: FBC-♂: 1741, 1742, 1747, 1750, 1751; ♀: 1749, 1841, 1842, 1844, 1850, 1854, 1838, 1839, 1840, 1843, 1848, 1851, 1853; MCN-♂:2476, 2762, 2763, 2764, 2769, 2770, 2775, 2786, 3069, 3087, 3095, 3097, 3099, 3101.

Liolaemus josei: FBC- ♂: 1456, 1457, 1458, 1460, 1461, 1590, 1599; ♀: 1455, 1459, 1560.

Apéndices:185 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus kingii: FBC-♂: 1412, 1730, 1734, 1775, 1776, 1789, 1790, 1792, 1798; H- 1413, 1570, 1666, 1731, 1732, 1793, 1794 , 1797, 1798; MCN-♂: 1324, 1546, 4200; ♀: 1354.

Liolaemus kolengh: FBC-♂ 1208, 1230, 1324, 1442, 1481 1484, 1505; ♀:1482, 1504, 1621; FML-♂: 20391; H- 10091, 20392, 26564; GS-♂: 3224, 3226; ♀: 3225, 3229.

Liolaemus koslowskyi: FBC-♂: 825, 858, 859, 860; OGS-♂: 3890, 3899, 3903, 3906, 4003, 4206, 4208, 4209, 4210; ♀-3891, 3897, 3904, 4000, 4018, 4020, 4201, 4203, 4207, 4211; PT-♀: 3845.

Liolaemus laurenti: FML-♂: 02526-1, 02526-2, 02526-6, 02526-8, 18110, 18111, 18112, 18113; ♀: 13977, 13978, 13979, 13981, 13983, 13984, 18114, 18116.

Liolaemus lemniscatus: SSUC-Re -♂: 0033, 0038, 0041, 0042, 0044, 0047, 0052; ♀: 0032, 0035, 0037, 0046, 0048, MNHN-♂: 851, 857, 2515, 2517, 4269, 4627; ♀: 853, 4270, 4271, 4273, 4274.

Liolaemus lineomaculatus: FML-♂: 01797-1, 01797-3, 02118, 03356, 20386, 20387; ♀:01797-2, 20388; GS-♂: 3196; MCN-♀: 885.

Liolaemus loboi: FML-♂: 07770, 07789, 14796, 14797, 14798, 14802, 16365, 16368; ♀: 07782, 14800, 16366, 16367, 17143.

Liolaemus magellanicus: FBC-♂: 1684; H- 1227, 1518, 1637; GS-♂: 3188; ♀:3312; MCN-♂: 858, 869, 873,874, 877, 888, 894; ♀: 852,861, 863, 864, 876,878, 889, 890, 891.

Liolaemus mapuche: FBC-♂: 1193, 1279, 1292, 1531, 1594, 1597; ♀:1104, 1239, 1479, 1593, 1595, 1596.

Liolaemus martori: FBC-♂: 1735, 1754, 1756, 1759, 1761, 1762, 1763, 1767, 1769, 1773, 1811, 1814, 1815, 1816, 1817, 1820; ♀:1738, 1755, 1757, 1763, 1764, 1765, 1766, 1813, 1814, 1819.

Liolaemus melanops: FBC-♂:1436, 1634; H-1633, 1644, 1515; FML-♂: 23663, 23794, 23795, 23796, 23797; ♀:0169-2, 23662.

Liolaemus monticola: FML-♂: 02590-1, 02590-3, 02714; ♀: 01212-1; 01212-2, 02590- 2, 02590-4, 27293.

Liolaemus morenoi: FBC-♂: 1823, 1824, 1826, 1828, 1829; ♀: 1480, 1736, 1821, 1822, 1825, 1827.

Liolaemus multicolor: FML-♂: 24736, 24737, 24744, 24745, 24749; ♀: 24738, 24739, 24743, 24746 , 24747, 24748, 24750.

Apéndices:186 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus multimaculatus: FBC-♂; 1213; FML-♂:01826-3, 01826-8, 01826-9, 01826- 10, 01826-11, 01826-12, 01826-13, 01826-14, 01826-15, 01826-18, 01826-19, 01826- 24, 01826-26, 01826-29, 01826-36; ♀: 01826-4, 01826-5, 01826-7, 01826-20, 01826- 21, 01826-23, 01826-25, 01826-46, 01826-63.

Liolaemus nitidus: SSUC-Re-♂: 0069, 0073, 0077, 0079; ♀: 0059, 0072, 0074, 0078, 0082, MNHN -♂: 3547, 3549, 4511, 4514, 4515, 4519; ♀: 3550, 3554; 4516, 4530, 4531, 4533, 4535.

Liolaemus orientalis: FML-♂: 18211, 18212, 18213, 18214; ♀: 18216, 18217.

Liolaemus pagaburoi: FML-♂: 02633-1, 02633-2, 02633-6, 02633-8, 02633-9, 02633- 10; ♀:02633-3, 02633-4, 02633-5, 02633-7, 02633-11, 063357.

Liolaemus penken: CSA-♂: 089; FBC-♂: 1629, 1704, 1706, 1707, 1708, 1709; ♀:1630; GS-♀: 397, 398; PMC-♀: 0399.

Liolaemus pictus: FML-♂: 21460, 21463, 21466, 21467, 21468, 21471; ♀:21461, 21462, 21464, 21465, 21469.

Liolaemus poecilochromus: FBC-♂: 1200, 1201, 1202; GS-♀: 3307; MCN-♂: 1869, 1988, 2040, 2058, 4376, 4377, 4378, 4379; ♀: 1991, 2014, 2057, 2074, 4380.

Liolaemus pseudoanomalus:FML-♂: 00690, 03734, 09447,19007,19009,19015, 19018, 19021, 19022, 19023, 19024,19028, 22437, 22438, 22439, 22442, 22443; ♀: 03004, 01812-1, 01812-2,19011, 19012, 19017, 19019, 19025, 19026, 19027, 22440, 22441; PT-♂:3570, 3458, 3970; ♀:3533, 3971.

Liolaemus robertmertensis: FML-♂: 01482-1, 01482-2, 01488-1, 01488-9, 01847-3, 01847-5, 09444; ♀:01308-2, 01488-4, 01488-5, 01488-8, 01623-02.

Liolaemus rosenmanni: FML-♂: 25938, 25939, 25943, 25944, 25945, 25956; ♀: 25936, 25937, 25941, 25947, 25957.

Liolaemus rothi: FBC-♂: 1472, 1601, 1602, 1603; H- 1431, 1471, 1473, 1475, 1479, 1588, 1604.

Liolaemus ruibali: CSA-♂: 1649, 1650, 1651, 1652, 165; H- 1619, 1655, 1657, 1658, 1664; MCN-♂: 3467, 3468; ♀: 3469, 3470, 3471.

Apéndices:187 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Liolaemus salinicola: FBC-♂: 483; FML-♂: 01909-4, 01909-10, 01909-16, 02020-17, 02020-21, 16782; ♀: 01909-1, 01909-22, 02020-2, 02020-5, 02020-15, 02020-20.

Liolaemus sarmientoi: FBC-♂: 1564, GS-♂: 3205 , 3207, 3210, 3211; ♀: 3206, 3208, 3209.

Liolaemus scapularis: FBC-♂ 0099, 328; FML-♂: 02022-1, 02022-4, 02022-5, 02022- 6, 02022-9, 02022-10, 02022-16, 02022-18, 02069-6, 02069-7, 02069-9; ♀: 02022-3, 02022-13, 02022-15.

Liolaemus scrocchii: FML-♂: 01757-6, 01757-7, 01757-12, 01757-22, 01757-23, 01757-35, 1763-2, 1763-6, 1763-23, 02902-1, 02902-2, 02902-3, 02902-4, 02902-5, 02902-6, 02902-32; ♀:01757-4, 01757-8, 01757-9, 01757-10, 1763-8, 1763-10, 1763- 31,1763-33, 1763-34, 02902-1, 02902-7, 02902-9, 02902-10, 02902-15, 02902-17, 02902-21, 02902-23, 02902-24, 02902-27.

Liolaemus shitan: FBC-♂: 1521, 1522, 1670, 1671; ♀:1453, 1672.

Liolaemus xanthoviridis: FML-♂ 21259, 21262, 21264; ♀: 17117, 21263, 21265.

Liolaemus zullyae: FBC-♂: 1445, 1606, 1607, 1608, 1679, 1680, 1681;♀: 1392, 1444,1506, 1682 ; GS-♂ : 3192, 3193, 3194 ; ♀: 3190, 3191.

Phymaturus adrianae: MMP-♂: 38; ♀: 35, 36, 37, 39, 40.

Phymaturus palluma: MCN-♂: 2897, 3612 , 3619, 3620; ♀: 2893, 3128, 3129, 3613, 3621, 3622.

Phymaturus punae: MCN-♂: 3114, 3115, 3124; ♀: MCN 3116, 3118, 3119, 3590; PT- ♂: 27; H-3.

Phymaturus zapalensis: MCN-♂: 4879, 4880,4884, 4885, 4886; ♀:4881, 4882, 4883.

Apéndices:188 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 17: Material examinado en el capítulo III. Especies, número promedio de Número de poros, superficie de los ojos (mm2), y volumen del hocico (mm3) sin transformar en las 67 especies analizadas. N = número total de individuos examinados; NM= número de machos y NH= número de hembras.

Especies Poros Poros M Poros H Ojos Ojos M Ojos H Hocico Hocico M Hocico H NM NH N C. adspersa 4,00 8,00 0,00 71,63 74,33 68,94 35,50 45,32 25,68 1 1 2 L. abaucan 2,86 5,73 0,00 41,58 42,48 40,68 14,39 14,82 13,95 11 11 22 L. acostai 3,38 3,33 3,40 47,24 45,93 48,02 21,24 18,63 22,80 3 5 8 L. albiceps 8,00 9,00 5,00 66,54 70,65 58,61 31,66 36,23 22,85 27 14 41 L. baguali 3,71 8,66 0,00 62,76 71,79 55,98 26,82 34,37 21,15 6 8 14 L. bellii 0,85 1,77 0,00 57,01 54,25 59,58 24,30 23,18 25,35 13 14 27 L. bibronii 1,88 2,80 0,33 33,62 35,44 30,59 8,28 8,63 7,70 10 6 16 L. bitaeniatus 1,25 2,30 0,20 34,19 36,99 31,39 11,43 11,70 11,17 10 10 20 L. ceii 2,25 3,10 0,00 77,11 75,94 80,01 30,65 30,01 32,24 10 5 15 L. chacoensis 3,40 5,66 0,00 27,43 28,14 25,52 7,85 8,51 6,86 6 4 10 L. chiliensis 2,00 2,50 1,60 87,09 87,75 86,56 46,84 45,92 47,57 8 10 18 L. chlorostictus 5,57 6,40 3,50 84,89 88,81 75,35 47,90 51,30 39,40 5 2 7 L. coeruleus 0,00 0,00 0,00 42,02 44,00 39,00 15,42 16,66 13,32 23 13 36 L. constanzae 1,35 2,58 0,00 48,07 52,79 42,93 20,79 24,78 16,42 12 11 23 L. cuyanus 3,85 7,71 0,00 79,68 83,32 76,04 39,91 43,72 36,10 7 7 14 L. darwinii 2,73 5,86 0,00 46,40 48,90 43,90 13,58 14,38 12,77 8 8 16 L. donosobarrosi 4,14 5,80 0,00 52,19 52,00 55,00 14,49 14,80 13,70 5 2 7 L. dorbignyi 4,85 7,00 2,70 80,74 82,82 76,58 44,43 48,31 36,69 4 2 6 L. elongatus 2,07 3,44 0,00 71,07 76,18 63,39 26,41 29,61 21,60 9 6 15 L. espinozai 4,46 6,70 0,00 43,03 42,21 44,67 14,90 14,68 15,33 10 5 15 L. famatinae 5,80 6,00 5,00 33,32 33,72 31,72 11,23 11,70 9,35 8 2 10 L. fitzingerii 5,27 9,66 0,00 74,86 77,54 72,18 40,37 42,56 37,73 6 5 11 L. gallardoi 3,66 7,33 0,00 61,42 66,64 59,34 20,70 29,75 17,53 3 5 8 L. hatcheri 0,00 0,00 0,00 34,43 37,12 31,36 10,04 11,46 8,41 16 14 30 L. huacahuasicus 4,32 6,14 2,50 51,34 53,65 40,59 23,03 24,64 15,55 14 3 17 L. irregularis 5,60 8,00 4,00 63,96 74,41 58,68 31,37 41,84 25,89 11 21 32 L. josei 5,20 7,43 0,00 51,91 54,84 45,80 17,37 17,82 16,33 7 3 10 L. kingii 5,24 7,83 2,00 67,93 74,86 60,30 28,12 32,22 23,21 12 9 21 L. kolengh 0,00 0,00 0,00 37,90 39,82 36,18 10,29 10,41 10,17 9 9 18 L. koslowskyi 3,00 5,53 0,00 49,94 50,35 49,46 16,04 16,21 15,85 13 11 24 L. laurenti 3,56 7,13 0,00 39,51 38,98 40,05 11,26 10,70 11,82 8 8 16 L. lemniscatus 1,35 2,58 0,00 31,21 32,22 29,89 8,30 8,50 8,03 13 10 23 L. lineomaculatus 0,00 0,00 0,00 33,30 35,73 28,45 10,70 10,59 10,97 7 3 10 L. loboi 6,08 9,88 0,00 48,64 49,47 47,30 18,47 19,62 16,64 8 5 13 L. magellanicus 1,00 3,00 0,00 32,04 33,90 30,76 8,73 9,64 8,11 9 13 22 L. mapuche 3,92 7,83 0,00 73,15 79,38 66,93 25,64 31,05 20,23 6 6 12 L. martorii 5,04 7,81 0,00 52,14 54,26 48,76 18,26 19,86 15,69 16 10 26 L. melanops 4,75 8,14 0,00 56,93 62,43 49,24 21,21 25,95 14,57 7 5 12 L. montícola 1,25 3,00 0,00 51,24 56,52 48,07 25,72 32,12 21,88 5 3 8

Apéndices:189 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

L. morenoi 3,55 7,80 0,00 60,02 66,90 54,28 23,85 27,56 20,75 5 6 11 L. multicolor 2,75 5,40 0,10 57,11 60,95 54,37 19,89 21,98 18,40 5 7 12 L. multimaculatus 5,04 7,88 0,00 48,97 49,86 47,37 20,70 22,65 17,25 16 9 25 L. nitidus 1,00 2,20 0,00 79,12 83,41 75,55 36,03 41,59 31,41 10 12 22 L. orientalis 4,16 5,00 2,50 97,62 106,28 80,30 52,57 57,55 42,60 4 2 6 L. pacha 3,46 5,00 0,00 47,34 49,61 45,23 17,70 18,10 17,32 13 13 26 L. pagaburoi 1,67 3,33 0,00 31,30 0,70 30,20 8,33 8,93 7,73 6 6 12 L. penken 5,45 8,57 0,00 52,92 57,51 44,88 16,12 16,07 16,21 7 4 11 L. pictus 1,73 3,17 0,00 49,37 51,22 46,14 18,95 21,22 16,22 6 5 11 L. poecilochromus 3,29 4,82 0,50 43,94 45,23 41,69 19,85 22,33 15,32 11 6 17 L. pseudoanomalus 3,39 3,84 2,66 60,54 64,70 54,60 21,61 21,98 21,09 20 14 34 L. quilmes 3,00 6,00 0,00 44,56 46,16 42,83 14,80 16,57 12,88 13 12 25 L. robertmertensi 2,66 4,47 0,00 41,12 43,77 37,41 13,14 14,46 11,30 5 7 12 L. rosenmannii 3,18 5,83 0,00 56,24 59,29 52,57 25,61 27,99 22,76 6 5 11 L. rothi 4,13 8,25 0,00 76,04 76,40 75,83 38,80 39,47 38,42 4 7 11 L. ruibali 3,00 5,71 0,25 37,98 42,95 33,62 13,16 15,74 10,91 7 8 15 L. salinicola 4,83 8,00 0,85 50,87 55,10 45,57 20,81 25,13 15,40 10 8 18 L. sarmientoi 6,00 7,40 3,66 63,86 65,65 60,89 29,08 30,17 27,27 5 3 8 L. scapularis 6,15 8,00 4,60 58,55 62,03 43,46 20,75 22,02 15,26 13 3 16 L. scrocchii 3,71 6,31 1,11 68,94 79,07 68,23 41,65 48,58 35,82 16 19 35 L. shitan 2,33 3,50 0,00 76,50 79,76 69,98 35,25 36,35 33,06 4 2 6 L. tenuis 2,00 3,00 0,00 42,18 43,18 40,78 15,58 16,81 13,85 14 10 24 L.xanthoviridis 5,33 9,00 1,66 71,19 79,45 62,93 37,55 44,57 30,54 3 3 6 L. zullyae 7,08 7,20 6,66 65,70 68,89 60,40 20,48 23,19 15,96 10 6 16 P. adrianae 4,00 8,00 0,00 88,05 85,65 88,52 42,98 48,82 41,82 1 5 6 P. palluma 4,13 8,25 0,00 105,91 122,56 94,82 54,59 62,37 49,39 4 6 10 P. punae 4,00 8,00 0,00 90,11 97,91 83,87 56,33 68,31 46,78 4 5 9 P. zapalensis 4,24 7,80 0,00 60,96 59,43 63,50 26,55 27,05 25,71 5 3 8

Apéndices:190 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén.: 93 posibles modelos de PGLS (31 por variable dependiente) para las especies, en negrita están los 12 modelos más informativos en base al criterio del peso de Akaike. Λ = valor de lambda de Pagel; R2= coeficiente de correlación; Pend= valor de la pendiente; AICC = valor de Akaike; Wi =peso de Akaike.

Tem N° Modelos λ R2 Pend altura precipit humedad vientos AICC Wi p 1 Hocico~1+vientos 0,89 0,08 0,09 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -150,13 0,02 2 Hocico~1+humedad 0,92 0,10 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,09 0,00 -151,45 0,03 3 Hocico~1+humedad+vientos 0,91 0,13 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,07 -0,01 -152,44 0,05 4 Hocico~1+temp 0,91 0,11 -0,09 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -151,83 0,04 5 Hocico~1+temp+vientos 0,91 0,12 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -151,64 0,03 6 Hocico~1+temp+humedad 0,92 0,10 -0,09 0,00 0,00 0,00 0,04 0,00 -150,28 0,02 Hocico~1+temp+humedad+vie 7 0,91 0,12 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -150,32 0,02 ntos 8 Hocico~1+precipit 0,93 0,05 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -147,89 0,01 9 Hocico~1+precipit+vientos 0,93 0,14 0,08 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -153,15 0,07 10 Hocico~1+precipit+humedad 0,94 0,12 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -150,87 0,02 Hocico~1+precipit+humedad+v 11 0,94 0,16 0,01 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -152,87 0,06 ientos 12 Hocico~1+precipit+temp 0,95 0,15 -0,10 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -153,62 0,09 Hocico~1+precipit+temp+vient 13 0,96 0,18 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -154,18 0,12 os Hocico~1+precipit+temp+hum 14 0,95 0,14 -0,10 0,00 0,00 0,01 -0,01 0,00 -151,40 0,03 edad Hocico~1+precipit+temp+hum 15 0,96 0,17 -0,02 0,00 0,00 0,01 -0,01 -0,01 -151,86 0,04 edad+vientos 16 Hocico~1+altura 0,93 0,02 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -145,91 0,00 17 Hocico~1+altura+vientos 0,91 0,11 0,12 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -151,15 0,03 18 Hocico~1+altura+humedad 0,92 0,09 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,09 0,00 -149,26 0,01 Hocico~1+altura+humedad+vie 19 0,91 0,12 0,03 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -150,51 0,02 ntos 20 Hocico~1+altura+temp 0,91 0,09 -0,10 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -149,69 0,01 21 Hocico~1+altura+temp+vientos 0,91 0,11 0,03 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -149,71 0,01 Hocico~1+altura+temp+humed 22 0,91 0,09 -0,11 0,00 0,00 0,00 0,04 0,00 -148,15 0,01 ad Hocico~1+altura+temp+humed 23 0,91 0,11 0,02 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -148,18 0,01 ad+vientos 24 Hocico~1+altura+precipit 0,94 0,07 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -147,77 0,00 Hocico~1+altura+precipit+vien 25 0,95 0,17 0,10 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -153,74 0,10 tos Hocico~1+altura+precipit+hum 26 0,94 0,10 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -148,62 0,01 edad Hocico~1+altura+precipit+hum 27 0,95 0,16 0,07 0,00 0,00 0,00 0,02 -0,02 -151,56 0,03 edad+vientos Hocico~1+altura+precipit+tem 28 0,95 0,14 -0,11 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -151,44 0,03 p Hocico~1+altura+precipit+tem 29 0,96 0,17 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -152,18 0,05 p+vientos Hocico~1+altura+precipit+tem 30 0,95 0,13 -0,11 0,00 0,00 0,01 -0,01 0,00 -149,13 0,01 p+humedad Hocico~1+altura+precipit+tem 31 0,96 0,16 0,02 0,00 0,00 0,00 -0,02 -0,01 -149,83 0,01 p+humedad+vientos

Tem N° Modelos λ R2 Pend altura precipit humedad vientos AICC Wi p 1 Poros~1+temp 0,92 -0,02 3,45 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 238,76 0,09

Apéndices:191 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

2 Poros~1+altura 0,92 -0,01 3,34 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 238,48 0,10 3 Poros~1+altura+temp 0,92 -0,02 2,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,02 240,51 0,04 4 Poros~1+vientos 0,92 -0,01 3,78 0,00 0,00 -0,07 0,00 0,00 238,41 0,10 5 Poros~1+vientos+temp 0,92 -0,02 4,12 0,00 0,00 -0,09 0,00 -0,02 240,51 0,04 6 Poros~1+vientos+altura 0,92 -0,02 3,65 0,00 0,00 -0,07 0,00 0,00 240,37 0,04 7 Poros~1+vientos+altura+temp 0,92 -0,04 3,54 0,00 0,00 -0,06 0,00 0,00 242,63 0,02 8 Poros~1+humedad 0,92 -0,02 3,45 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 238,76 0,09 9 Poros~1+humedad+temp 0,92 -0,03 3,45 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 240,96 0,03 10 Poros~1+humedad+altura 0,92 -0,03 2,97 0,00 0,27 0,00 0,00 0,00 240,53 0,04 Poros~1+humedad+altura+tem 11 0,92 -0,04 2,88 0,00 0,13 0,00 0,00 0,01 242,76 0,01 p 12 Poros~1+humedad+vientos 0,92 -0,03 3,96 0,00 -0,13 -0,08 0,00 0,00 240,56 0,04 Poros~1+humedad+vientos+te 13 0,92 -0,04 4,11 0,00 0,07 -0,09 0,00 -0,02 242,77 0,01 mp Poros~1+humedad+vientos+alt 14 0,92 -0,04 3,46 0,00 0,11 -0,06 0,00 0,00 242,62 0,02 ura Poros~1+humedad+vientos+alt 15 0,92 -0,06 3,50 0,00 0,13 -0,06 0,00 0,00 244,96 0,01 ura+temp 16 Poros~1+precipit 0,93 -0,01 3,37 0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 238,47 0,10 17 Poros~1+precipit+temp 0,92 -0,02 1,00 1,00 0,00 0,00 0,00 1,00 242,43 0,02 18 Poros~1+precipit+altura 0,92 -0,02 3,23 0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 240,32 0,04 19 Poros~1+precipit+altura+temp 0,92 -0,04 2,82 0,01 0,00 0,00 0,00 0,02 242,43 0,02 20 Poros~1+precipit+vientos 0,93 -0,02 3,70 0,01 0,00 -0,07 0,00 0,00 240,29 0,04 Poros~1+precipit+vientos+tem 21 0,93 -0,04 4,10 0,01 0,00 -0,10 0,00 -0,02 242,42 0,02 p Poros~1+precipit+vientos+altur 22 0,92 -0,03 3,55 0,01 0,00 -0,07 0,00 0,00 242,26 0,02 a Poros~1+precipit+vientos+altur 23 0,92 -0,03 1,00 1,00 0,00 1,00 1,00 1,00 240,63 0,04 a+temp 24 Poros~1+precipit+humedad 0,92 -0,03 3,49 0,01 -0,12 0,00 0,00 0,00 240,63 0,04 Poros~1+precipit+humedad+te 25 0,92 -0,04 1,00 1,00 1,00 0,00 0,00 1,00 242,56 0,02 mp Poros~1+precipit+humedad+al 26 0,92 -0,04 3,05 0,01 0,14 0,00 0,00 0,00 242,56 0,02 tura Poros~1+precipit+humedad+al 27 0,92 -0,03 1,00 1,00 1,00 0,00 1,00 1,00 242,35 0,02 tura+temp Poros~1+precipit+humedad+vi 28 0,93 -0,03 4,12 0,01 -0,30 -0,10 0,00 0,00 242,35 0,02 entos Poros~1+precipit+humedad+vi 29 0,93 -0,05 4,12 0,01 -0,31 -0,10 0,00 0,00 244,69 0,01 entos+temp Poros~1+precipit+humedad+vi 30 0,92 -0,05 3,74 0,01 -0,11 -0,08 0,00 0,00 244,58 0,01 entos+altura Poros~1+precipit+humedad+vi 31 0,92 -0,07 3,56 0,01 -0,24 -0,07 0,00 0,02 246,98 0,00 entos+altura+temp

Tem N° Modelos λ R2 Pend altura precipit humedad vientos AICC Wi p 1 Ojos~1+altura 0,87 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -202,98 0,01 2 Ojos~1+vientos 0,86 0,08 0,04 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -208,98 0,13 3 Ojos~1+vientos+altura 0,82 0,07 0,05 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -207,38 0,06 4 Ojos~1+humedad 0,78 0,05 -0,05 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -206,65 0,04 5 Ojos~1+humedad+altura 0,00 0,15 -0,08 0,00 0,00 0,06 0,00 0,00 -206,61 0,04 6 Ojos~1+humedad+vientos 0,82 0,08 0,01 0,00 0,00 0,02 -0,01 0,00 -208,23 0,09 Ojos~1+humedad+vientos+altu 7 0,82 0,07 0,01 0,00 0,00 0,02 -0,01 0,00 -205,97 0,03 ra 8 Ojos~1+temp 0,73 0,06 -0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -207,01 0,05

Apéndices:192 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

9 Ojos~1+temp+altura 0,81 0,05 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -205,35 0,02 10 Ojos~1+temp+vientos 0,83 0,08 0,01 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -207,64 0,07 11 Ojos~1+temp+vientos+altura 0,82 0,06 0,02 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -205,40 0,02 12 Ojos~1+temp+humedad 0,00 0,17 -0,09 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -207,86 0,07 13 Ojos~1+temp+humedad+altura 0,81 0,04 -0,08 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 -203,52 0,01 Ojos~1+temp+humedad+vient 14 0,83 0,07 0,01 0,00 0,00 0,02 -0,01 0,00 -205,96 0,03 os Ojos~1+temp+humedad+vient 15 0,82 0,06 0,01 0,00 0,00 0,02 -0,01 0,00 -203,63 0,01 os+altura 16 Ojos~1+precipit 0,88 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -202,87 0,01 17 Ojos~1+precipit+altura 0,87 -0,03 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -200,83 0,00 18 Ojos~1+precipit+vientos 0,86 0,06 0,04 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -206,86 0,04 19 Ojos~1+precipit+vientos+altura 0,82 0,06 0,05 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -205,12 0,02 20 Ojos~1+precipit+humedad 0,00 0,17 -0,07 0,00 0,00 0,07 0,00 0,00 -208,16 0,08 Ojos~1+precipit+humedad+alt 21 0,00 0,16 -0,08 0,00 0,00 0,07 0,00 0,00 -206,11 0,03 ura Ojos~1+precipit+humedad+vie 22 0,80 0,07 0,00 0,00 0,00 0,03 -0,01 0,00 -206,10 0,03 ntos Ojos~1+precipit+humedad+vie 23 0,79 0,06 0,01 0,00 0,00 0,03 -0,01 0,00 -203,76 0,01 ntos+altura 24 Ojos~1+precipit+temp 0,71 0,05 -0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -204,84 0,02 25 Ojos~1+precipit+temp+altura 0,80 0,03 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -203,09 0,01 26 Ojos~1+precipit+temp+vientos 0,83 0,06 0,01 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -205,38 0,02 Ojos~1+precipit+temp+vientos 27 0,82 0,05 0,02 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -203,06 0,01 +altura Ojos~1+precipit+temp+humed 28 0,00 0,17 -0,08 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -206,72 0,04 ad Ojos~1+precipit+temp+humed 29 0,00 0,16 -0,10 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 -204,84 0,02 ad+altura Ojos~1+precipit+temp+humed 30 0,80 0,06 0,01 0,00 0,00 0,03 -0,01 0,00 -203,77 0,01 ad+vientos Ojos~1+precipit+temp+humed 31 0,79 0,05 0,01 0,00 0,00 0,03 -0,01 0,00 -201,36 0,00 ad+vientos+altura

Apéndices:193 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 19: 93 posibles modelos de PGLS (31 por variable dependiente) para los machos, en negrita están los 11 modelos más informativos en base al criterio del peso de Akaike. Λ = valor de lambda de Pagel; R2= coeficiente de correlación; Pend= valor de la pendiente; AICC = valor de Akaike; Wi =peso de Akaike.

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi 1 Hocicom~1+altura 0,78 -0,01 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -124,13 0,02 2 Hocicom~1+vientos 0,66 0,03 0,06 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -126,60 0,06 3 Hocicom~1+vientos+altura 0,69 0,03 0,08 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -125,04 0,03 4 Hocicom~1+humedad 0,72 0,05 -0,07 0,00 0,00 0,07 0,00 0,00 -127,72 0,10

5 Hocicom~1+humedad+altura 0,68 0,04 -0,09 0,00 0,00 0,08 0,00 0,00 -125,86 0,04 6 Hocicom~1+humedad+vientos 0,66 0,05 -0,01 0,00 0,00 0,05 -0,01 0,00 -126,77 0,06 7 Hocicom~1+humedad+vientos+altura 0,64 0,04 -0,03 0,00 0,00 0,06 -0,01 0,00 -124,56 0,02 8 Hocicom~1+temp 0,75 0,05 -0,08 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -128,24 0,13 9 Hocicom~1+temp+altura 0,72 0,05 -0,11 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -126,54 0,06 10 Hocicom~1+temp+vientos 0,71 0,05 -0,03 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -126,53 0,06

11 Hocicom~1+temp+vientos+altura 0,70 0,03 -0,07 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -124,42 0,02 12 Hocicom~1+temp+humedad 0,74 0,04 -0,08 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -126,24 0,05 13 Hocicom~1+temp+humedad+altura 0,69 0,04 -0,12 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -124,62 0,02 14 Hocicom~1+temp+humedad+vientos 0,68 0,04 -0,03 0,00 0,00 0,04 -0,01 0,00 -124,62 0,02 Hocicom~1+temp+humedad+vientos+ 15 0,66 0,03 -0,07 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -122,49 0,01 altura 16 Hocicom~1+precipit 0,76 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -124,65 0,02 17 Hocicom~1+precipit+altura 0,78 -0,01 0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -122,86 0,01 18 Hocicom~1+precipit+vientos 0,69 0,03 0,05 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -125,17 0,03 19 Hocicom~1+precipit+vientos+altura 0,72 0,02 0,07 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -123,45 0,01 20 Hocicom~1+precipit+humedad 0,73 0,03 -0,06 0,00 0,00 0,06 0,00 0,00 -125,56 0,04 21 Hocicom~1+precipit+humedad+altura 0,68 0,02 -0,09 0,00 0,00 0,08 0,00 0,00 -123,60 0,01 Hocicom~1+precipit+humedad+viento 22 0,67 0,04 -0,01 0,00 0,00 0,05 -0,01 0,00 -124,56 0,02 s Hocicom~1+precipit+humedad+viento 23 0,65 0,03 -0,02 0,00 0,00 0,06 -0,01 0,00 -122,24 0,01 s+altura 24 Hocicom~1+precipit+temp 0,77 0,05 -0,08 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -126,53 0,06 25 Hocicom~1+precipit+temp+altura 0,74 0,04 -0,11 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -124,72 0,02 26 Hocicom~1+precipit+temp+vientos 0,73 0,04 -0,04 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -124,73 0,02 Hocicom~1+precipit+temp+vientos+al 27 0,73 0,02 -0,07 0,00 0,01 0,00 0,00 0,00 -122,52 0,01 tura 28 Hocicom~1+precipit+temp+humedad 0,76 0,03 -0,08 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -124,27 0,02 Hocicom~1+precipit+temp+humedad+ 29 0,72 0,02 -0,12 0,00 0,01 0,02 0,00 0,00 -122,45 0,01 altura Hocicom~1+precipit+temp+humedad+ 30 0,71 0,02 -0,03 0,00 0,00 0,02 -0,01 0,00 -122,46 0,01 vientos Hocicom~1+precipit+temp+humedad+ 31 0,70 0,01 -0,07 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 -120,20 0,00 vientos+altura

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi 1 Porosm~1+altura 0,99 -0,01 6,39 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 246,63 0,09 2 Porosm~1+vientos 0,99 0,00 5,94 0,00 0,00 0,00 0,11 0,00 245,86 0,13

Apéndices:194 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

3 Porosm~1+vientos+altura 0,99 -0,02 5,86 0,00 0,00 0,00 0,11 0,00 247,96 0,05 4 Porosm~1+humedad 0,99 -0,01 6,63 0,00 0,00 -0,16 0,00 0,00 246,61 0,09 5 Porosm~1+humedad+altura 0,99 -0,03 6,58 0,00 0,00 -0,13 0,00 0,00 248,80 0,03 6 Porosm~1+humedad+vientos 0,99 -0,02 5,97 0,00 0,00 -0,02 0,11 0,00 248,06 0,04 7 Porosm~1+humedad+vientos+altura 0,99 -0,03 5,48 0,00 0,00 0,22 0,13 0,00 250,17 0,02 8 Porosm~1+temp 0,99 -0,02 6,55 0,00 -0,01 0,00 0,00 0,00 246,66 0,09 9 Porosm~1+temp+altura 0,99 -0,03 6,40 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 248,83 0,03 10 Porosm~1+temp+vientos 0,99 -0,02 5,78 0,00 0,01 0,00 0,12 0,00 248,03 0,04 11 Porosm~1+temp+vientos+altura 0,99 -0,03 4,84 0,00 0,04 0,00 0,16 0,00 249,87 0,02

12 Porosm~1+temp+humedad 0,99 -0,03 6,61 0,00 0,01 -0,29 0,00 0,00 248,79 0,03 13 Porosm~1+temp+humedad+altura 0,99 -0,05 6,50 0,00 0,01 -0,26 0,00 0,00 251,04 0,01 14 Porosm~1+temp+humedad+vientos 0,99 -0,03 5,83 0,00 0,03 -0,34 0,12 0,00 250,20 0,01 Porosm~1+temp+humedad+vientos+a 15 0,99 -0,04 4,93 0,00 0,05 -0,19 0,16 0,00 252,19 0,01 ltura 16 Porosm~1+precipit 0,99 -0,02 6,47 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 246,66 0,09 17 Porosm~1+precipit+altura 0,99 -0,03 6,41 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 248,82 0,03 18 Porosm~1+precipit+vientos 0,99 -0,02 5,97 0,00 0,00 0,00 0,11 0,00 248,02 0,04 19 Porosm~1+precipit+vientos+altura 0,99 -0,03 5,88 0,00 0,00 0,00 0,12 0,00 250,21 0,01 20 Porosm~1+precipit+humedad 0,99 -0,03 6,63 0,00 0,00 -0,15 0,00 0,00 248,80 0,03 21 Porosm~1+precipit+humedad+altura 0,99 -0,05 6,57 0,00 0,00 -0,12 0,00 0,00 251,07 0,01 22 Porosm~1+precipit+humedad+vientos 0,99 -0,03 5,92 0,00 0,00 0,03 0,11 0,00 250,29 0,01 Porosm~1+precipit+humedad+vientos 23 0,99 -0,05 5,33 0,00 0,00 0,34 0,14 0,00 252,43 0,00 +altura 24 Porosm~1+precipit+temp 0,99 -0,03 6,56 0,00 -0,01 0,00 0,00 0,00 248,84 0,03 25 Porosm~1+precipit+temp+altura 0,99 -0,05 6,42 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 251,09 0,01 26 Porosm~1+precipit+temp+vientos 0,99 -0,03 5,78 0,00 0,01 0,00 0,12 0,00 250,25 0,01 Porosm~1+precipit+temp+vientos+alt 27 0,99 -0,04 4,86 0,00 0,04 0,00 0,16 0,00 252,19 0,01 ura 28 Porosm~1+precipit+temp+humedad 0,99 -0,05 6,61 0,00 0,01 -0,30 0,00 0,00 251,05 0,01 Porosm~1+precipit+temp+humedad+a 29 0,99 -0,06 6,50 0,00 0,01 -0,28 0,00 0,00 253,39 0,00 ltura Porosm~1+precipit+temp+humedad+v 30 0,99 -0,05 5,83 0,00 0,03 -0,30 0,12 0,00 252,54 0,00 ientos Porosm~1+precipit+temp+humedad+v 31 0,99 -0,06 4,91 0,00 0,05 -0,12 0,16 0,00 254,60 0,00 ientos+altura

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi 1 Ojosm~1+altura 0,00 0,00 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -191,00 0,01 2 Ojosm~1+vientos 0,00 0,04 0,01 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -193,73 0,02 3 Ojosm~1+vientos+altura 0,00 0,05 0,03 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -193,67 0,02 4 Ojosm~1+humedad 0,00 0,07 -0,06 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -196,26 0,08 5 Ojosm~1+humedad+altura 0,00 0,06 -0,06 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 -194,14 0,03

6 Ojosm~1+humedad+vientos 0,00 0,08 -0,03 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -195,20 0,05 7 Ojosm~1+humedad+vientos+altura 0,00 0,06 -0,02 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -193,05 0,02 8 Ojosm~1+temp 0,00 0,09 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -197,23 0,14 9 Ojosm~1+temp+altura 0,00 0,08 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -195,31 0,05 10 Ojosm~1+temp+vientos 0,00 0,08 -0,05 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -195,50 0,06

Apéndices:195 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

11 Ojosm~1+temp+vientos+altura 0,00 0,07 -0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -193,24 0,02 12 Ojosm~1+temp+humedad 0,00 0,08 -0,07 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -195,22 0,05 13 Ojosm~1+temp+humedad+altura 0,00 0,07 -0,08 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 -193,26 0,02 14 Ojosm~1+temp+humedad+vientos 0,00 0,07 -0,05 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 -193,48 0,02 Ojosm~1+temp+humedad+vientos+alt 15 0,00 0,05 -0,05 0,00 0,00 0,02 0,00 0,00 -191,14 0,01 ura 16 Ojosm~1+precipit 0,00 -0,02 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -190,16 0,00 17 Ojosm~1+precipit+altura 0,00 -0,02 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -188,85 0,00 18 Ojosm~1+precipit+vientos 0,00 0,03 0,02 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -191,95 0,01 19 Ojosm~1+precipit+vientos+altura 0,00 0,05 0,04 0,00 0,00 0,00 -0,01 0,00 -191,98 0,01 20 Ojosm~1+precipit+humedad 0,00 0,09 -0,05 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 -196,00 0,07 21 Ojosm~1+precipit+humedad+altura 0,00 0,08 -0,06 0,00 0,00 0,06 0,00 0,00 -194,12 0,03 22 Ojosm~1+precipit+humedad+vientos 0,00 0,09 -0,02 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 -195,14 0,05 Ojosm~1+precipit+humedad+vientos+ 23 0,00 0,08 -0,02 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 -192,80 0,01 altura 24 Ojosm~1+precipit+temp 0,00 0,09 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -195,95 0,07 25 Ojosm~1+precipit+temp+altura 0,00 0,08 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -194,14 0,03 26 Ojosm~1+precipit+temp+vientos 0,00 0,08 -0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -194,31 0,03 Ojosm~1+precipit+temp+vientos+altur 27 0,00 0,07 -0,05 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -192,00 0,01 a 28 Ojosm~1+precipit+temp+humedad 0,00 0,08 -0,06 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -194,42 0,03 Ojosm~1+precipit+temp+humedad+al 29 0,00 0,08 -0,08 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -192,75 0,01 tura Ojosm~1+precipit+temp+humedad+vi 30 0,00 0,08 -0,03 0,00 0,00 0,03 0,00 0,00 -192,96 0,02 entos Ojosm~1+precipit+temp+humedad+vi 31 0,00 0,07 -0,05 0,00 0,00 0,04 0,00 0,00 -190,61 0,00 entos+altura

Apéndices:196 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apén. 20: 93 posibles modelos de PGLS (31 por variable dependiente) para las hembras, en negrita están los 8 modelos más informativos en base al criterio del peso de Akaike.

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi

1 Hocicoh~altura 0,76 -0,01 0,03 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -127,14 0,00 2 Hocicoh~vientos 0,70 0,09 0,10 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -134,01 0,15 3 Hocicoh~vientos+altura 0,72 0,10 0,12 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -133,10 0,09 4 Hocicoh~humedad 0,67 0,06 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -131,70 0,05 5 Hocicoh~humedad+altura 0,59 0,06 -0,10 0,00 0,00 0,00 0,09 0,00 -129,96 0,02 6 Hocicoh~humedad+vientos 0,63 0,11 0,02 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -133,98 0,14 Hocicoh~humedad+vientos+altur 0,65 0,10 0,04 0,00 0,00 0,00 0,04 -0,02 -131,76 0,05 7 a 8 Hocicoh~temp 0,70 0,05 -0,07 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -130,85 0,03 9 Hocicoh~temp+altura 0,65 0,04 -0,10 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -129,04 0,01 10 Hocicoh~temp+vientos 0,68 0,09 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -132,55 0,07 11 Hocicoh~temp+vientos+altura 0,72 0,08 0,12 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -130,83 0,03 12 Hocicoh~temp+humedad 0,67 0,05 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 -129,65 0,02 13 Hocicoh~temp+humedad+altura 0,57 0,06 -0,12 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 -128,05 0,01 14 Hocicoh~temp+humedad+vientos 0,62 0,11 0,04 0,00 0,00 0,00 0,07 -0,02 -132,00 0,05 Hocicoh~temp+humedad+vientos 0,67 0,09 0,11 0,00 0,00 0,00 0,07 -0,02 -130,03 0,02 15 +altura 16 Hocicoh~precipit 0,74 -0,01 0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -126,74 0,00 17 Hocicoh~precipit+altura 0,76 -0,02 0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -125,10 0,00 18 Hocicoh~precipit+vientos 0,71 0,08 0,09 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -131,94 0,05 19 Hocicoh~precipit+vientos+altura 0,72 0,08 0,11 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -130,89 0,03 20 Hocicoh~precipit+humedad 0,66 0,05 -0,07 0,00 0,00 0,00 0,08 0,00 -129,76 0,02 Hocicoh~precipit+humedad+altur 0,54 0,06 -0,11 0,00 0,00 0,00 0,10 0,00 -128,13 0,01 21 a Hocicoh~precipit+humedad+vient 0,61 0,10 0,02 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -131,83 0,05 22 os Hocicoh~precipit+humedad+vient 0,63 0,09 0,03 0,00 0,00 0,00 0,05 -0,01 -129,51 0,02 23 os+altura 24 Hocicoh~precipit+temp 0,70 0,04 -0,07 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -128,68 0,01 25 Hocicoh~precipit+temp+altura 0,65 0,03 -0,10 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 -126,78 0,00 26 Hocicoh~precipit+temp+vientos 0,68 0,08 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -130,32 0,02 Hocicoh~precipit+temp+vientos+ 0,72 0,07 0,12 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,02 -128,55 0,01 27 altura 28 Hocicoh~precipit+temp+humedad 0,67 0,04 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -127,54 0,01 Hocicoh~precipit+temp+humedad 0,52 0,05 -0,12 0,00 0,00 0,00 0,08 0,00 -125,99 0,00 29 +altura Hocicoh~precipit+temp+humedad 0,57 0,10 0,04 0,00 0,00 0,00 0,09 -0,02 -129,97 0,02 30 +vientos Hocicoh~precipit+temp+humedad 0,64 0,08 0,10 0,00 0,00 0,00 0,09 -0,02 -127,84 0,01 31 +vientos+altura

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi

1 Porosh~altura 0,00 0,07 0,24 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 244,84 0,23 2 Porosh~vientos 0,00 -0,02 0,81 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 250,69 0,01 3 Porosh~vientos+altura 0,00 0,06 -0,09 0,00 0,00 0,00 0,00 0,06 246,62 0,10 4 Porosh~humedad 0,00 -0,01 1,15 0,00 0,00 0,00 -0,39 0,00 250,09 0,02 5 Porosh~humedad+altura 0,00 0,06 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,23 0,00 246,86 0,09

Apéndices:197 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

6 Porosh~humedad+vientos 0,39 -0,01 1,39 0,00 0,00 0,00 -0,54 -0,10 251,87 0,01 7 Porosh~humedad+vientos+altura 0,00 0,06 -1,17 0,00 0,00 0,00 0,67 0,13 247,87 0,05 8 Porosh~temp 0,00 0,00 1,41 0,00 0,00 -0,04 0,00 0,00 249,58 0,02 9 Porosh~temp+altura 0,00 0,06 0,07 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 246,99 0,08 10 Porosh~temp+vientos 0,43 0,01 2,31 0,00 0,00 -0,08 0,00 -0,17 250,24 0,02 11 Porosh~temp+vientos+altura 0,00 0,06 -2,05 0,00 0,00 0,07 0,00 0,18 247,65 0,06 12 Porosh~temp+humedad 0,00 -0,01 1,44 0,00 0,00 -0,05 0,22 0,00 251,73 0,01 13 Porosh~temp+humedad+altura 0,00 0,04 0,09 0,00 0,00 -0,01 0,38 0,00 249,09 0,03 14 Porosh~temp+humedad+vientos 0,44 0,00 2,36 0,00 0,00 -0,12 0,57 -0,18 252,17 0,01 Porosh~temp+humedad+vientos+ 0,00 0,05 -1,99 0,00 0,00 0,05 0,31 0,18 249,87 0,02 15 altura 16 Porosh~precipit 0,00 -0,01 0,77 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 250,65 0,01 17 Porosh~precipit+altura 0,00 0,06 0,17 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 246,98 0,08 18 Porosh~precipit+vientos 0,00 -0,03 0,72 0,00 0,00 0,00 0,00 0,01 252,84 0,00 19 Porosh~precipit+vientos+altura 0,00 0,05 -0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,07 248,72 0,03 20 Porosh~precipit+humedad 0,00 -0,02 1,08 0,00 0,01 0,00 -0,52 0,00 251,95 0,01 21 Porosh~precipit+humedad+altura 0,00 0,04 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,22 0,00 249,12 0,03 Porosh~precipit+humedad+viento 0,38 -0,03 1,39 0,00 0,01 0,00 -0,65 -0,10 253,95 0,00 22 s Porosh~precipit+humedad+viento 0,00 0,05 -1,17 0,00 0,00 0,00 0,68 0,13 250,22 0,02 23 s+altura 24 Porosh~precipit+temp 0,00 -0,01 1,34 0,00 0,01 -0,05 0,00 0,00 251,53 0,01 25 Porosh~precipit+temp+altura 0,00 0,04 0,06 0,00 0,00 0,01 0,00 0,00 249,23 0,03 26 Porosh~precipit+temp+vientos 0,43 0,00 2,28 0,00 0,00 -0,08 0,00 -0,17 252,43 0,01 Porosh~precipit+temp+vientos+al 0,00 0,05 -2,06 0,00 0,00 0,07 0,00 0,18 249,95 0,02 27 tura 28 Porosh~precipit+temp+humedad 0,00 -0,03 1,35 0,00 0,01 -0,05 0,04 0,00 253,79 0,00 Porosh~precipit+temp+humedad 0,00 0,03 0,09 0,00 0,00 -0,01 0,37 0,00 251,43 0,01 29 +altura Porosh~precipit+temp+humedad 0,44 -0,01 2,36 0,00 0,00 -0,12 0,57 -0,18 254,51 0,00 30 +vientos Porosh~precipit+temp+humedad 0,00 0,04 -2,00 0,00 0,00 0,05 0,29 0,18 252,29 0,01 31 +vientos+altura

N° Modelos λ R2 Pend altura precipit temp humedad vientos AICC Wi

1 Ojosh~temp 0,92 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -181,25 0,05 2 Ojosh~precipit+humedad 0,00 0,13 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -182,76 0,13 Ojosh~precipit+humedad+ 0,00 0,14 -0,05 0,00 0,00 0,00 0,06 -0,01 -182,37 0,12 3 Vientos 4 Ojosh~ vientos 0,90 0,03 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -181,99 0,08 5 Ojosh~precipit+humedad+ altura 0,00 0,13 -0,10 0,00 0,00 0,00 0,08 0,00 -181,35 0,07 Ojosh~precipit+humedad+vientos 0,00 0,13 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,08 -0,01 -180,67 0,06 6 +temp 7 Ojosh~precipit+humedad+temp 0,00 0,12 -0,08 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00 -180,53 0,05 Ojosh~precipit+humedad+vientos 0,00 0,13 -0,05 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 -180,10 0,04 8 +altura 9 Ojosh~precipit+vientos 0,89 0,03 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -180,57 0,04 10 Ojosh~humedad+vientos 0,90 0,01 0,02 0,00 0,00 0,00 0,01 -0,01 -179,93 0,03 11 Ojosh~vientos+temp 0,91 0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -179,81 0,03 12 Ojosh~vientos+altura 0,91 0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -179,81 0,03 13 Ojosh~humedad 0,91 0,00 -0,03 0,00 0,00 0,00 0,02 0,00 -179,94 0,03 14 Ojosh~precipit 0,91 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -179,89 0,03

Apéndices:198 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Ojosh~precipit+humedad+altura+ 0,00 0,11 -0,10 0,00 0,00 0,00 0,08 0,00 -179,01 0,03 15 temp Ojosh~precipit+humedad+vientos 0,00 0,12 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,08 -0,01 -178,28 0,02 16 +altura+temp 17 Ojosh~altura 0,92 -0,01 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -179,19 0,02 18 Ojosh~humedad+altura 0,93 0,00 -0,06 0,00 0,00 0,00 0,04 0,00 -178,69 0,02 19 Ojosh~precipit+vientos+temp 0,89 0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -178,30 0,02 20 Ojosh~precipit+vientos+altura 0,89 0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -178,31 0,02 21 Ojosh~humedad+vientos+temp 0,92 0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,03 -0,01 -178,20 0,01 22 Ojosh~precipit+temp 0,88 -0,01 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -178,40 0,01 23 Ojosh~humedad+vientos+altura 0,91 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,02 -0,01 -177,86 0,01 24 Ojosh~altura+temp 0,91 -0,01 -0,05 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -178,06 0,01 25 Ojosh~vientos+altura+temp 0,91 0,00 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -177,55 0,01 26 Ojosh~humedad+temp 0,91 -0,02 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,03 0,00 -177,76 0,01 27 Ojosh~precipit+altura 0,91 -0,02 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -177,71 0,01 28 Ojosh~precipit+altura+temp 0,89 -0,02 -0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 -176,66 0,01 29 Ojosh~humedad+altura+temp 0,92 -0,02 -0,06 0,00 0,00 0,00 0,04 0,00 -176,43 0,01 Ojosh~precipit+vientos+altura+ 0,89 -0,01 0,04 0,00 0,00 0,00 0,00 -0,01 -175,96 0,01 30 temp Ojosh~humedad+vientos+altura+ 0,92 -0,01 0,03 0,00 0,00 0,00 0,04 -0,01 -175,89 0,01 31 temp

Apéndices:199 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apéndices:200 Mario Ricardo Ruiz Monachesi- Comunicación química y visual en Liolaemus

Apéndices:201