Dendropsophus Microcephalus

Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia

Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org e-mail: [email protected]

Presidente Vivian P. Páez, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

Vicepresidente Juan M. Daza, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

Secretario Paul D. A. Gutiérrez-Cárdenas, MSc. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas Tesorero Brian C. Bock, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

Universidad de Antioquia, Instituto de Biología Calle 67 No. 53-108 - Bloque 7 Oficina 136 - A.A. 1226 Medellín - Colombia

Agosto de 2014

ISSN: 2357-6324

Editora Jefe Vivian P. Páez, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia

Asistencia Editorial Juan M. Daza, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia Paul D. A. Gutiérrez-Cárdenas, MSc. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Caldas Mauricio Rivera-Correa, PhD. Division Herpetologia, Museo Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia"

Maquetación y Diseño Carlos Ortiz-Yusty, MSc. Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia.

Portada: Bolitoglossa biseriata Tanner, 1962, Municipio del Darién, Departamento de Valle del Cauca, Colombia. Foto: Mauricio Rivera-Correa. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia

Asociación Colombiana de Herpetología www.acherpetologia.org e-mail: [email protected]

Comité Científico Jenny Urbina, MSc. Environmental Sciences Program, Oregon State University Adolfo Amézquita, PhD. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Carlos Guarnizo, PhD. Departamento de Zoologia, Universidade de Brasilia los Andes Santiago Sánchez-Pacheco, MSc. Department of Ecology and Evolutionary Andrew J. Crawford, PhD. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Biology, University of Toronto los Andes Sandra P. Galeano, MSc. Department of Biological Sciences, Louisiana State Brian C. Bock, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia University Carlos Navas, PhD. Instituto de Biociências, Universidad de São Paulo Juan Diego Daza, PhD. Department of Biology, Villanova University Martha Calderón, PhD. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Fernando Vargas-Salinas, PhD. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Colombia Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío Juan M. Daza, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia Jonh Jairo Mueses-Cisneros, MSc. Dirección científica, Fundación FIBA Martha Patricia Ramírez, PhD. Escuela de Biología, Universidad Industrial de María del Rosario Castañeda, PhD. Department of Organismic and Evolutionary Santander Biology, Museum of Comparative Zoology - Harvard University Nicolás Urbina, PhD. Carrera de Ecología, Facultad de Estudios Ambientales y Sandra Victoria Flechas, MSc. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Rurales, Pontificia Universidad Javeriana de Los Andes Eric Smith, PhD. Department of Biology, University of Texas at Arlington Juan Camilo Arredondo, MSc. Seção de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo María Cristina Ardila-Robayo. Directora Estación Biológica Tropical Roberto Franco Jhon Jairo Ospina-Sarria, MSc. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Diego Amorocho, PhD. Director Centro de Investigación para el Manejo Ambiental y el Desarrollo, Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas, Ricardo Medina, Grupo de Investigación en Herpetología, Ecofisiología y Etología Pontificia Universidad Javeriana Universidad del Tolima Robinson Botero Arias, MSc. Caiman Research in Conservation and Management Diego F. Cisneros-Heredia, MSc. Colegio Ciencias Biológicas y Ambientales - Program, Instituto de Desenvolvimento Sustentával Mamirauá COCIBA, Universidad San Francisco de Quito. Julián A. Velasco, MSc. Laboratório de Análisis Espaciales, Instituto de Biología, Juan Pablo Hurtado. Programa de Pós-Graduação em Sistemática, Taxonomia Universidad Nacional Autónoma de México Animal e Biodiversidade, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. José Rances Caicedo, MSc. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional Paulo Passos, PhD.Setor de Herpetologia, Departamento de Vertebrados Museu de Colombia Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Paul D. A. Gutiérrez-Cárdenas, MSc. Departamento de Ciencias Biológicas, Taran Grant, PhD. Departamento Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Universidad de Caldas de São Paulo. Angela Ortega, PhD. Departamento de Biología, Universidad de Córdoba Martín Pereyra, PhD. Division Herpetologia, Museo Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia". Manuel Bernal, PhD. Departamento de Biología, Universidad del Tolima Mauricio Rivera-Correa, PhD. Division Herpetologia, Museo Argentino de Wilmar Bolívar-G, PhD. Departamento de Biología, Universidad del Valle Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia". Adriana Restrepo, PhD. Instituto de Biología, Universidad de Antioquia Sandy Arroyo, MSc. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia José Vicente Rueda-Almonacid, Corporación Colombia en Hechos David Sánchez, Amphibian and Reptile Diversity Research Center, The University of Texas at Arlington Marco Rada, PhD. Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Faculdade de Biociências, Pontificia Universidade Católica do Rio Grande do Sul Índice

COMO USAR ESTE CATÁLOGO �� IV Hyloscirtus palmeri �� 1 Trachemys callirostris �� 7 Andinobates bombetes �� 13 Rhinella humboldti �� 19 Ptychoglossus bicolor �� 24 Sachatamia punctulata �� 30 Dendropsophus microcephalus �� 37 Cnemidophorus lemniscatus �� 43 Nymphargus grandisonae �� 51 Dendropsophus labialis �� 56 INSTRUCCIONES A LOS AUTORES �� XI COMO USAR ESTE CATÁLOGO Dentro de cada ficha usted encontrará:

1. Número de volumen y páginas que abarcan la ficha.

2. Nombre Científico de la especie.

3. Autor y Año de la descripción de la especie.

4. Nombre(s) comunes de la especie.

5. Autores de la ficha.

6. Afiliación de cada uno de los autores de la ficha.

7. Correo electrónico de correspondencia de los autores de la ficha.

8. Foto de portada: foto en vida de la especie tratada en la ficha.

9. Autor de la fotografía de portada.

10. Contenido de la Ficha: la información se encuentra dividi- da en 7 secciones: 1) Taxonomía y Sistemática, 2) Descripción Morfológica, 3) Distribución Geográfica, 4) Historia Natural, 5) Amenazas, 6) Estatus de Conser- vación, y 7) Perspectivas para su conservación.

11. Ícono de Grupo: para cada grupo de Anfibio y Reptil hay un ícono que lo identifica

Adicionalmente, usted encontrará dentro de cada ficha un mapa con las localidades donde se ha resgistrado la especie, fotos de apoyo para la descripcion y una descripción breve del perfil académico de los autores que han producido la ficha.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH IV Volumen 2 (2): 1-6 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Hyloscirtus palmeri (Boulenger 1908)

Mauricio Rivera-Correa1,2, Julián Faivovich1

1 División Herpetología, Museo Argentino de Ciencias Naturales ‘‘Bernardino Rivadavia’’— CONICET, Angel Gallardo 470, C1405DJR, Buenos Aires, Argentina. 2 Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.

Correspondencia: Mauricio Rivera-Correa [email protected]

Fotografía: Marco Rada

Taxonomía y Sistemática de datos moleculares e incluyendo todas aquellas especies del grupo H. bogotensis con secuencias Hyloscirtus palmeri (Boulenger 1908) fue descrita disponibles, sugirien que H. palmeri es la especie originalmente como Hyla palmeri Boulenger 1908 hermana de H. lascinius (Rivero 1970). basada en especímenes de la localidad de Jiménez, Valle del Cauca, Colombia. Cochran y Goin Descripción morfológica (1970) consideraron esta especie como sinónimo de Hyloscirtus albopunctulatus (Boulenger 1882), Hyloscirtus palmeri es una rana arborícola de asignación cuestionada por Myers y Duellman tamaño mediano; los machos adultos miden entre (1982) y removida formalmente de la sinonimia 36 y 45 mm y las hembras adultas entre 36 y 50 por Duellman (2001). Actualmente H. palmeri mm de longitud rostro-cloaca (Myers y Duellman pertenece al grupo Hyloscirtus bogotensis (sensu 1982, Duellman 2001, Savage 2002). Poseen rostro Faivovich et al. 2005), soportado por posible redondeado o truncado, ojos grandes, labio sinapomorfía de la presencia de una glándula en el superior blanco y presenta procesos vomerinos mentón en los machos adultos (Fig. 1A) (Duellman notables entre las coanas, medialmente separados 1972). La más reciente propuesta filogenética (i.e. o no, y con cinco a diez dientes en cada uno Pyron y Wiens 2011; Faivovich et al. 2013), a partir de ellos. El tímpano y anillo timpánico están

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 1 Hyloscirtus palmeri Rivera-Correa y Faivovich 2014

Figura 1. Machos adultos de Hyloscirtus palmeri. A. Vista frontal; note la glándula en el mentón y los tubérculos blancos en los muslos (San Roque, Antioquia); B. C. Vista de perfil, presentando la variabilidad cromática en diferentes poblaciones (B, San Roque, Antioquia; C, Buenaventura, Valle del Cauca). Fotos: M. Rivera-Correa (A, B); Wilmar Bolívar (C).

presentes pero poco conspicuos, redondos, El vientre es blanco verdoso con un peritoneo cubierto parcialmente en la parte superior por un blanco, adicionalmente la región ventral está pliegue supra-timpánico débilmente desarrollado. ornamentada con tubérculos blancos en los muslos El pliegue supratimpanico es desprovisto de una y alrededor de la cloaca (Fig. 1A). El iris es crema línea clara. con abundantes retículos granate, más notables en los machos adultos. Además, los machos adultos Hyloscirtus palmeri posee pliegues blancos con presentan una glándula mentoniana de color reborde café en los brazos, piernas y encima de crema o amarillo pálido y carecen de excresencia la cloaca; en los talones presentan un tubérculo nupcial. calcar proyectado triangularmente el cual es más conspicuo en las hembras adultas. Fórmula de las Los renacuajos tienen cuerpo ovoide, dorso- membranas interdigitales de las manos I - II 12/3-3 ventralmente deprimido; ojos y narinas dirigidas III 2-2 IV y de los pies I 1-1 II 1-1 III 1-12/3 IV 12/3-1 dorso-lateralmente, está última con una V. Patrón de coloración dorsal, brazos y piernas proyección triangular simple (Sánchez 2010); son verde intenso a verde pálido, en algunos espiráculo izquierdo y el tubo cloacal dextral; individuos parcialmente anaranjados o rojizos, cola larga, musculatura robusta, aletas bajas y con puede presentar manchas pequeñas e irregulares finas pigmentaciones café o gris oscuro. El disco blancas o grises y puntos negros en el cuerpo (Fig oral es grande, en posición y dirección ventral, 1B, 1C y 3). Las manos y pies poseen membranas emarginado, provisto de una a dos filas de papilas; interdigitales amarillo-verdoso, naranja pálido pico queratinizado y una hendidura presente o verde pálido, dedos verde brillante, discos en el pico superior (shelf, de acuerdo a Sánchez redondos aunque relativamente reducidos 2010) y una fórmula de dentículos 5(5)-7(7) / 8(1)- respecto al ancho de los dedos (Fig 1). 10(1) (Duellman 2001, Savage 2002, Sánchez 2010)

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 2 Hyloscirtus palmeri Rivera-Correa y Faivovich 2014

Los machos inician su actividad acústica en las primeras horas de la noche extendiéndose hasta la madrugada. Ibañez et al. (1999) describió brevemente el canto de anuncio para poblaciones en Panáma, sugiriendo que se trata de una larga serie de notas cortas, como silbidos de tono alto y un duración promedio de 0.1s. Adicionalmente algunas vocalizaciones se encuentran documentadas en

Figura 2. Distribución geográfica de Hyloscirtus palmeri en Colombia. Distribución geográfica

Hyloscirtus palmeri tiene una amplia, pero discontinua, distribución en Costa Rica, Panamá, Chocó biogeográfico, valle medio del río Magdalena en Colombia y en el norte del Pacífico en Ecuador (Ron y Read 2011, AmphibiaWeb 2013, Frost 2013). En Colombia, en particular, existen registros en los departamentos de Antioquia, Boyacá, Caldas, Cauca, Chocó, Nariño y Valle del Cauca, desde los 100 a los 1500 m.s.n.m. aproximadamente (Fig. 2, Apéndice I).

Historia natural

A pesar de la distribución relativamente amplia de Hyloscirtus palmeri, aspectos de historia natural como en casi todas las especies congenéricas son muy limitados. No obstante, se conoce que es una especie de hábitos nocturnos asociada a arroyos y quebradas muy rocosas, comúnmente encontradas perchadas en diferentes microhábitats como arbustos hasta dos metros de altura, al interior de pequeñas cuevas al margen de las quebradas, y sobre o debajo de rocas húmedas en las riberas Figura 3. Vista ventral de Hyloscirtus palmeri. Arriba: Hembra adulta; Abajo: Macho adulto. Note la diferencia en extensión (Savage 2002; observación personal). el peritoneo blanco y coloración en las membranas entre ambos sexos. Fotos: M. Rivera-Correa. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 3 Hyloscirtus palmeri Rivera-Correa y Faivovich 2014 y Haddad 2006, 2007, Nali y Prado 2012), debido a que los machos presentan la glándula en el mentón, estructura dimórfica que estaría asociada con su ecología reproductiva y en especial con su cortejo. Actualmente se desconoce cómo es la postura de huevos y donde son depositados y no se tiene información de depredación excepto de un registro por la araña Xenesthis immanis (Ramírez- Castaño et al. 2014)

Amenazas

Las principales amenazas de Hyloscirtus palmeri son la deforestación por el crecimiento agrícola, la explotación forestal, los asentamientos humanos, los cultivos ilegales, la contaminación de las fuentes de agua resultante de la fumigación de cultivos ilícitos y el uso de productos agrícolas (Bolívar et al. 2004). En particular, en el departamento de Caldas los cauces de pequeñas cuencas donde la especie se distribuye están siendo desviados y desecados hacia represas de grandes proyectos hidroeléctricos.

Estatus de conservación

Hyloscirtus palmeri se encuentra categorizada en preocupación menor (LC) de acuerdo a los criterios de la IUCN. Listada en esta categoría en vista de Figura 4. Patrón espectral y temporal del canto de anuncio de su amplia distribución, debido a que se presume Hyloscirtus palmeri. A) Oscilograma, B) Sonograma, C) Espec- que sus poblaciones son grandes, y porque es poco tro de poder. Voucher JJS 220 (Jhon J. Sarria, serie de campo) no colectado. probable estar disminuyendo lo suficientemente rápido como para calificar su inclusión en una Ron y Read (2011) para poblaciones del Ecuador. categoría más amenazada (Bolívar et al. 2004). En poblaciones cerca de la localidad tipo en el Valle del Cauca consiste en una a cuatro notas Perspectivas para la investigación y no pulsadas, cada nota tiene una duración en conservación promedio 0,067 s; la frecuencia dominante es alrededor de los 2580 Hz y la fundamental 1200 Es necesario establecer las relaciones filogenéticas Hz (Fig.4). Los renacuajos se desarrollan en las de Hyloscirtus palmeri con nueva evidencia a corrientes de agua forrajeando cerca de las rocas nivel morfológico, molecular y ecológico, y con u hojarasca sumergidas (observación personal), un mayor muestreo de especies del grupo H. poseen condiciones morfológicas (i.e. aletas bogotensis. Esto permitirá inferir los diferentes y musculatura de la cola) como mecanismo escenarios evolutivos de múltiples caracteres natatorio contra los rápidos flujos de agua. Otros en la especie y el género, además entender los aspectos acerca de su ecología reproductiva procesos y patrones biogeográficos que subyacen son desconocidos y no se ha observado en a esta especie. Hyloscirtus palmeri tiene una amplia campo ningún evento de cortejo o amplexo; distribución con variación geográfica a lo largo de sin embargo, es posible que H. palmeri pueda su distribución en algunos atributos morfológicos, tener algún comportamiento elaborado como en genéticos y acústicos (M. Rivera-Correa, datos no algunos géneros relacionados (i.e. Aplastodiscus publicados) que demanda urgente estudio, con y Bokermannohyla, ver Haddad et al., 2005, Zina el fin de establecer si eventualmente más de una Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 4 Hyloscirtus palmeri Rivera-Correa y Faivovich 2014 entidad evolutiva se encuentra asociada a un solo reptiles discoverd by Mr. M.G. Palmer in south-western nombre. Colombia. Annals and Magazine of Natural History (Ser. 8) 2: 515-522. Duellman, W. E. 2001. Hylid frogs of Middle America. Ithaca, Actualmente, Hyloscirtus es uno de los géneros NY: Society for the Study of Amphibians and Reptiles. de ranas arborícolas neotropicales con menor 1159 pp. conocimiento en su historia de vida. Dicho esto, se Faivovich, J., R.W. McDiarmid y C.W. Myers. 2013. Two new requiere realizar nuevas búsquedas en su área de species of MyersioHyla (Anura: Hylidae) from Cerro de la Neblina, Venezuela, with comments on other species of distribución y obtener observaciones de aspectos the genus. American Museum Novitates 3792: 1-63. de historia natural, principalmente en ecología y Faivovich, J., C. F. B. Haddad, P. C. A. Garcia, D. R. Frost, J. biología reproductiva. Dado que su microhábitat A. Campbell y W. C. Wheeler. 2005. Systematic review of está asociado a cuerpos de agua lóticos, H. palmeri the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of constituye en un buen modelo para evaluar el the American Museum of Natural History 294: 1-240. efecto del paisaje acústico y el impacto del ruido Frost, D. R. 2013. Amphibian Species of the World: an en las quebradas sobre los patrones temporales Online Reference. Version 5.6 (9 January 2013). Electronic y espectrales de los cantos en esta especie. Las Database accessible at http://research.amnh.org/ consecuencias e implicaciones del cambio de herpetology/amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso el 28 de abril los cursos de las quebradas en muchas regiones de 2013. andinas y contaminación de cuerpos de agua Ibañez, R., S. Rand; C. A. Jaramillo. 1999. Los anfibios del para el uso pecuario y riego de cultivos ilícitos en Monumento Natural Barro Colorado, Parque Nacional donde H. palmeri habita es aún desconocido; por Soberanía y areas adyacentes. Mizrachi, E.; Pujol, S.A., Santa Fe de Bogota. 187 pp. lo tanto demanda estudios urgentes. Myers, C. W. y W. E. Duellman. 1982. A new species of Hyla from Cerro Colorado, and other tree frog records Agradecimientos andgeographical notes from Western Panama. American Museum Novitates 2752: 1-32. A Marco Rada y Wilmar Bolívar por permitir el Nali, R. C. y C. P. A. Prado. 2012. Habitat use, reproductive traits and social interactions in a stream-dweller treefrog uso de sus fotos. John Sarria, Laura Bravo, Esteban endemic to the Brazilian Cerrado. Amphibia-Reptilia 33: Alzate, Juan Pablo Hurtado, Felipe Duarte, 337- 347. Alejandro Montoya, Sandra Gallo, Eliana Muñoz Pyron, R. A. y J. J. Wiens. 2011. A large-scale phylogeny y Maria C. Ardila-Robayo por colectar o hacer of Amphibia with over 2,800 species, and a revised classification of extant frogs, salamanders, and caecilians. disponible datos no publicados de esta especie. Molecular Phylogenetics and Evolution 61: 543-583. A B. Berneck por los comentarios acerca de las Ramírez-Castaño, V. A., L. E. Robledo-Ospina y P. D. A. vocalizaciones en esta especie. Apoyo financiero de Gutiérrez-Cárdenas 2014. Hyloscirtus palmeri (Palmer’s Conservation International - Colombia, Iniciativa treefrog). Predation. Herpetological Review 45: 304. de Especies Amenazada (IEA, Convenio 016/2012) Rivero, J. A. 1970. A new species of Hyla (Amphibia, Salientia) from the region of Paramo de Tama, Venezuela. Caribbean de la Fundación Omacha. Apoyo logístico al Journal of Science 9: 145-150. Grupo Herpetológico de Antioquia. Beca Interna Ron, S. R. y Read, M. 2011. Hyloscirtus palmeri. En: Ron, S. R., Posdoctoral para MRC es otorgada por el Consejo Guayasamin, J. M. y Yanez-Muñoz, M. H. (Editores.) Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas AmphibiaWebEcuador. Version 2013.0. Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Accesible de Argentina (CONICET). en http://zoologia.puce.edu.ec/vertebrados/anfibios/ FichaEspecie.aspx?Id=1307. Acceso el 28 de abril de 2013. Literatura citada Acerca de los autores AmphibiaWeb 2013. Information on amphibian biology and Mauricio Rivera-Correa, tiene intereses de investiga- conservation. Electronic data base accessible at http:// ción en diversidad, evolución y sistemática de anfibios amphibiaweb.org/ Berkeley, California, USA. Acceso el neotropicales, integrando evidencia morfológica, mo- 29 de abril de 2013. lecular y del comportamiento para entender patrones Bolívar, W., L. A. Coloma, S. Ron, J. Lynch, F. Solís, R. Ibáñez, y procesos de especiación. G. Chaves, J. Savage, C. Jaramillo, Q. Fuenmayor, B. Kubicki y F.Bolaños 2004. Hyloscirtus palmeri. En: IUCN Julián Faivovich, es sistemático de anfibios, tiene in- 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version tereses en inferir relaciones filogenéticas entre espe- 2013.1. Electronic database accesible en http://www. cies, evolución de caracteres fenotípicos y taxonomía. iucnredlist.org/. Acceso el 26 abril de 2013. Adicionalmente esta interesado en aspectos teóricos y Boulenger, G. A. 1908. Descriptions of new batrachians and empíricos en sistemática filogenética Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 5 Hyloscirtus palmeri Rivera-Correa y Faivovich 2014

Apéndice I. Coordenadas geográficas de las localidades donde se ha registrado Hyloscirtus palmeri en Colombia. Información obtenida de revisión a partir de revisión de colecciones.

Localidad Departamento Altitud Latitud Longitud Hidroeléctrica Porce II Antioquia 900 6.809000 -75.151500 Vereda Las Brisas, Maceo Antioquia 500 6.546900 -74.643600 Quebrada Guadalito, El Bizcocho, Antioquia 1050 6.300323 -75.066983 San Rafael Bosque La Villa, Juanes, San Carlos Antioquia 900 6.220390 -74.841590 Caño Borboyones, Juanes, San Antioquia 810 6.231083 -74.847333 Carlos Rio Rayo, Tarazá Antioquia 320 7.509350 -75.374567 Porvenir II, Limones, Puerto Antioquia 300 6.213150 -74.760040 Garza, San Carlos Rio Santo Domingo, San Francisco Antioquia 800 5.971333 -75.121667 Vereda Venados, P. N. N. Las Antioquia 990 6.550000 -76.307260 Orquídeas, Frontino Vereda El Valle, Norcasia Antioquia 640 5.596278 -74.885278 Puerto Valdivia, Valdivia, Antioquia 400 7.281028 -75.417108 Río Nechi, Zaragoza Antioquia 140 7.430057 -74.916601 Vereda Juradó, Chigorodó Antioquia 120 7.525730 -76.590670 Corregimiento San Jose del Nus, Antioquia 1100 6.483405 -74.858443 San Roque Quebrada La Fiebre, Puerto Boyacá Boyacá 350 5.829290 -75.322938 Río Manso, Norcasia Caldas 660 5.906014 -74.952492 Caño El Tigre, Norcasia Caldas 660 5.556861 -74.884472 Hacienda El Valle, Norcasia Caldas 678 5.594167 -74.885278 Quebrada La Mulata, La Samaria, Caldas 700 5.613760 -74.917170 Norcasia El Llano, Victoria Caldas 330 5.322660 -74.861440 Guapi Cauca 880 6.010626 -74.969664 20 de Julio, El Tambo Cauca 1280 2.486930 -77.023065 Cerro Tacarcuna Chocó 1100 8.090490 -77.218920 Corregimiento Guarato Chocó 675 5.356882 -76.217508 Río Quito Chocó 360 5.626689 -76.949584 Tierralta Córdoba 400 8.083300 -76.133300 El Pangan Nariño 700 1.396360 -78.005066 San Antonio del Chami, Mistrato Risaralda 1470 5.419440 -75.889200 Dagua Valle de Cauca 1100 3.663432 -76.704543 Bajo Anchicayá, Buenaventura Valle del Cauca 500 3.618620 -76.913310

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 6 Volumen 2 (2): 7-12 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Trachemys callirostris (Gray 1856)

Icotea, Hicotea, Jicotea, Galápago

Adriana Restrepo1,*,Vivian P. Páez1,2, Brian C. Bock1,2, Juan M. Daza1,2, Isabel Díazgranados1

1 Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. 2 Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.

Correspondencia: Adriana Restrepo [email protected]

Fotografía: Adriana Restrepo

Taxonomía y sistemática ornata callirostris y T. ornarta venusta. Este cambio nomenclatural no ha sido implementado por el Trachemys callirostris fue descrita por primera vez grupo de trabajo sobre la taxonomía de tortugas como Emys callirostris por Gray (1856). Boulenger de la IUCN, continuando así con la propuesta de (1889) la asignó como una subespecie de Chrysemys Seidel (2002). La historia de sinónimos incluye ornata. Pritchard y Trebbau (1984) emplearon Trachemys ornata callirostris (Vanzolini 1995) y T. el nombre Pseudemys scripta callirostris para la dorbigni callirostris (Wermuth y Mertens 1996). hicotea colombiana y describieron la subespecie P. s. chichiriviche para Venezuela. Asignada Descripción morfológica al género Trachemys por Seidel (2002) quien mantuvo las subespecies T. callirostris callirostris y La longitud máxima registrada para Trachemys T. c. chichiriviche. Jackson et al. (2008) mantuvieron callirostris es de 35 cm de longitud recta del la taxonomía propuesta por Seidel (2002). Fritz et caparazón (LRC). La talla promedio es de 20 cm de al. (2012) propusieron que Trachemys callirostris LRC, mientras que T. c. chichiriviche presenta tallas y T. venusta hacían parte del grupo “ornata”, por entre 28 y 33 cm de LRC (Pritchard y Trebbau lo que en Colombia estarían las subespecies T. 1984, Bock et al. 2012).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 7 Trachemys callirostris Restrepo et al. 2014

Figura 1. Neonatos de Trachemys callirostris callirostris. Fotografía: Adriana Restrepo.

El caparazón presenta cinco escamas vertebrales, coloración (Pritchard y Trebbau 1984). Las cuatro escamas pareadas costales y 12 escamas diferencias en tamaño entre ambas subespecies pareadas marginales, siendo más ancho a la altura son controversiales, ya que esta generalización de las escamas marginales VII y VIII y más alto se obtuvo a partir de 14 individuos de T. en la escama vertebral III. El plastrón es ancho y c. chichiriviche de sexo desconocido y se ha plano con una muesca posterior. Cabeza grande encontrado una gran variación intraespecífica en y dorsalmente plana o cóncava, con el hocico este atributo (Bernal et al. 2004, Daza y Páez 2007, cónico. El caparazón es verde brillante con una Bock et al. 2012). La especie presenta dimorfismo mancha negra pronunciada en cada escama sexual, con hembras exhibiendo mayor tamaño marginal acompañada por una línea amarilla corporal que los machos, cabeza más ancha, ancha semicircular (Fig. 1). Al alcanzar el tamaño caparazón más alto y cola más delgada y corta adulto el caparazón suele ser de color uniforme, (Medem 1975, Sampedro-M et al. 2003). Trachemys manteniendo las manchas negras y solo algunos callirostris se diferencia de T. venusta porque la individuos conservan las marcas semicirculares. segunda presenta bandas amarillas longitudinales El plastrón tiene un patrón complejo de manchas en la superficie queratinizada de la boca que se negras, característico de cada individuo, que se va extienden hasta el cuello, en lugar de ocelos perdiendo a medida que el individuo crece. amarillos con bordes oscuros que se observan en T. callirostris. Además, T. callirostris tiene la banda Trachemys c. callirostris se diferencia de T. c. post-orbital de la cabeza roja en lugar de amarilla, chichiriviche en la forma del segundo hueso rojiza o anaranjada e inicia uno o dos centímetros neural (hexagonal vs. octagonal o heptagonal, después del ojo, en vez de estar en contacto con respectivamente) y varios aspectos de su este (Bock et al. 2012). Seidel (2002) propuso que

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 8 Trachemys callirostris Restrepo et al. 2014

Historia natural

La hicotea colombiana es generalista en términos de hábitat, ocupando una variedad de cuerpos permanentes de aguas lóticas de poca corriente o lénticas en zonas abiertas de elevaciones bajas. Gallego-G. (2012) reportó que los individuos de esta especie realizan movimientos terrestres relacionados con la desecación de los cuerpos de agua y con la reproducción y que algunos individuos se entierran en las orillas de las ciénagas cuando estas se secan, o permanecen dentro de los cuerpos de agua si la intensidad del verano no los seca por completo. Igualmente, la autora menciona que durante el verano los individuos que habitan cerca de arroyos salen del agua hacia el bosque, donde se entierran bajo raíces o palos.

Esta especie tiene hábitos principalmente nocturnos y una dieta omnívora (Lenis 2009). Los juveniles suelen ser carnívoros y necrófagos (MAVDT-Unal 2009, Bock et al. 2010). En el bajo Río Sinú, en la Depresión Momposina y en el Figura 2. Distribución geográfica de Trachemys callirostris en Magdalena medio, la reproducción ocurre durante Colombia el verano, entre los meses de diciembre y mayo, y también durante el veranillo, desde julio a agosto T. venusta presenta una figura amarilla en forma (Bock et al. 2012). Cada hembra puede anidar de “Y” sobre la superficie gular. Sin embargo, varias veces dentro de una misma estación (Páez McCord et al (2010) consideraron que este carácter et al. 2012). Las hembras prefieren anidar cerca no es útil para diferenciar ambas especies. de la orilla en suelos húmedos y con vegetación herbácea, aunque se han reportado nidos a 50 m de Distribución geográfica la orilla y en suelos con vegetación rastrera y textura arenosa (Bock et al. 2012, Leguízamo Pardo 2012; Esta especie se distribuye en Colombia y Fig. 3). El tamaño de las nidadas fluctúa entre 3 y Venezuela. Trachemys c. callirostris se distribuye 25 huevos y presentan un promedio entre 10 a 11 exclusivamente en Colombia, en las cuencas huevos (Bock et al. 2012). Los huevos presentan un Caribe y Magdalena, en los sistemas cenagosos de rango de 3−4,5 mm de largo, 1,8−2,6 mm de ancho los Ríos Sinú, San Jorge, Cauca, Magdalena, Cesar y un peso promedio de 11−12 g (Páez et al. 2012). y Ranchería (Fig. 2). Se ha sugerido la presencia de La duración del período de incubación depende algunas poblaciones aisladas de esta subespecie de la temperatura, con un promedio de 54 días en el Lago de Maracaibo, Venezuela (Pritchard y en la región del Magdalena (Correa-Hernández Trebbau 1984, Rueda-Almonacid et al. 2007). Sin 2006, Restrepo et al. 2007). Existen evidencias de embargo, esta información no ha sido confirmada. que esta especie presenta determinación sexual Se desconoce el límite preciso de la distribución dependiente de la temperatura (Restrepo et al. de esta subespecie al occidente de Colombia, en 2007). Los principales depredadores naturales la región del Urabá y si existen zonas de contacto de nidos son el lobo pollero Tupinambis teguixin, con T. venusta. La distribución de T. c. chichiriviche mapache (Procyon sp.), zorro (Cerdocyon thous), se restringe a varios ríos de la costa venezolana, armadillo (Dasypus novemcinctus) y aves rapaces desde el río Tocuyo en el estado Falcón hasta (Galvis 2005, Correa-Hernández 2006). Morón en el estado Carabobo (Pritchard y Trebbau 1984). Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 9 Trachemys callirostris Restrepo et al. 2014

domésticos y el saqueo por parte de los humanos son las principales causas antrópicas de pérdida de nidos (Restrepo et al. 2007). El comercio de mascotas, la contaminación, cambio en el uso del suelo y el desarrollo de proyectos hidroeléctricos son otras amenazas que enfrenta actualmente esta especie.

Estatus de conservación

Categoría nacional UICN (Castaño-Mora 2002): Casi Amenazada (NT); categoría global UICN (versión 2011.2): no evaluada; categoría propuesta por el TFTSG (2011): Vulnerable (VU); CITES (2003): no listada. Es importante tener en cuenta Figura 3. Nido de Trachemys callirostris callirostris bajo veg- que la inestabilidad taxonómica que ha sufrido etación herbácea en la Depresión Momposina. Fotografía: esta especie en los últimos años, ha dificultado la Juana Catalina Correa. selección de una categoría de amenaza adecuada, ya que antes del trabajo de Seidel (2002) se consideraba a las Trachemys suramericanas como En una muestra de 54 hembras anidantes, subespecies de Trachemys scripta, especie con provenientes de cuatro localidades de la región una amplia distribución, abundante y con pocos Momposina, Daza y Páez (2007) encontraron que problemas de conservación, particularmente en el el rango de LRC de las hembras reproductivas fue norte de Suramérica. de 14,8−21,5 cm, con un valor promedio de 18,5 cm. En una muestra de 1348 individuos en la Ciénaga Perspectivas para la investigación y El Congo en el departamento de Cesar, Cortés- conservación Duque (2009) documentó proporciones sexuales de 2,4 hembras por cada macho. Por medio de El MAVDT y la UNAL publicaron en el 2009 un la inspección de las gónadas de un número no plan de manejo para las hicoteas en Colombia, especificado de individuos encontrados muertos cuyo objetivo general es lograr el uso sostenible de en las mallas de los pescadores, Cortés-Duque esta especie. Más allá de la discusión filosófica de (2009) estimó un tamaño mínimo de madurez si es posible o no el uso sostenible de la fauna (ver sexual de 10 cm LRC para machos y 17 cm para Campbell 2002, Hart et al. 2013), un buen punto hembras. de partida para esta iniciativa sería cuantificar la magnitud real del uso de esta especie en el Amenazas país, que representa el mayor número de los decomisos de fauna que efectúan las autoridades La mayor amenaza para la especie es la explotación ambientales. Esta información permitiría dirigir humana. Millones de individuos adultos de las acciones de conservación, monitorear las ambos sexos son cosechados durante todo el año tendencias poblacionales en el largo plazo y incidentalmente en las redes de pesca, en tierra establecer las regiones con mayores tasas de durante el período de reproducción o directamente extracción. Estudios en demografía, zonas de en los cuerpos de agua (Fuentes-Obeid et al. 2003, contacto con T. venusta, la determinación de la MAVDT-Unal 2009). Aunque la magnitud de la temperatura umbral y los rangos transicionales cosecha refleja los grandes tamaños poblacionales de temperatura en diferentes poblaciones serían de esta especie, la disminución notable en las tasas de especial interés para el conocimiento de esta de captura, hasta de una décima parte en algunos especie. lugares (Aguilera 1998), refleja la disminución en el tamaño de las poblaciones. Además, el pisoteo de los nidos por ganado, la depredación por cerdos

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 10 Trachemys callirostris Restrepo et al. 2014

Literatura citada Fritz, U., H. Stuckas, M. Vargas‐Ramírez, A.K. Hundsdörfer, J. Maran y M. Päckert (2012). Molecular phylogeny of Aguilera, G. E. 1998. Informe socioeconómico de la Central and South American slider turtles: implications comunidad de isla de Coco. Proyecto de caracterización for biogeography and systematics (Testudines: Emydidae: del uso de la fauna y flora de la región de La Mojana. Trachemys). Journal of Zoological Systematics and Corpoica, Programa Nacional de Agroecosistemas. Evolutionary Research 50: 125-136. Bogotá, Colombia. 25 pp. Fuentes-Obeid., S., A. Sampedro-M y M. Ardila-M. 2003. Bernal, M., J. M. Daza y V. P. Páez. 2004. Ecología reproductiva Importancia de la jicotea (Trachemys scripta callirostris: y cacería de la tortuga icotea Trachemys scripta callirostris Chelonia, Emydidae) como recurso natural en la (Testudinata: Emydidae), en el área de la Depresión comunidad de Isla del Coco, región de la Mojana, Momposina, norte de Colombia. Revista de Biología Departamento de Sucre, Colombia. Revista Biológica 17: Tropical 52: 229-238. 126-133 Bock, B. C., V. P. Páez y J. M. Daza. 2012. Trachemys callirostris Gallego-García, N. 2012. Patrones de movimiento. Pp. 159-170. (Gray 1856). Pp. 283-291. En: Páez, V. P., M. A. Morales- En: Páez, V.P., M.A. Morales-Betancourt, C.A. Lasso, O.V. Betancourt, C. A. Lasso, O. V. Castaño-Mora y B. C. Castaño-Mora y B.C. Bock (Editores). 2012. V. Biología y Bock (Editores). 2012. V. Biología y Conservación de las conservación de las tortugas continentales de Colombia. Tortugas Continentales de Colombia. Serie Editorial Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales Continentales de Colombia. Instituto de Investigación y de Colombia. Instituto de Investigación y Recursos Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, Bogotá, D.C., Colombia. D.C., Colombia. Galvis-Rizo., C. A. y G. Corredor-Londoño. 2005. Evaluación Bock, B. C., V. P. Páez y J. M. Daza. 2010. Trachemys callirostris del uso de las tortugas continentales en la costa Pacífica (Gray 1856) - Colombian slider, jicotea, hicotea, galápago, del Departamento del Valle del Cauca. Fundación morrocoy de agua. Pp. 042.041−042.049. In: Rhodin, A. G. Zoológica de Cali. Cali, Colombia. 13 pp. J., P. C. H. Pritchard, P. P. van Dijk, R. A. Saumure, K. Gray, J. E. 1856. Catalogue of the shield reptiles in the A. Buhlmann, J. B. Iverson y R. A. Mittermeier (Editores). collection of the British Museum. Part I. Testudinata Conservation biology of freshwater turtles and tortoises: (Tortoises). Britsh Museum (Natural History). Department a compilation project of the IUCN/SSC Tortoise and of Zoology. London, UK. 79 pp. Freshwater Turtle Specialist Group. Chelonian Research Hart, K. H., T. Gray y S. M. Stead. 2013. Consumptive Monographs 5. versus non-consumptive use of sea turtles? Stakeholder Boulenger, G.A. 1889. Catalogue of the chelonians perceptions about sustainable use in three communities rhynchocephalians, and crocodiles in the British Museum near Cahuita National Park, Costa Rica. Marine Policy 42: (Natural History). British Museum Trustees. London, 236-244. England. 311 pp. Jackson, J. T, D. E Starkey, R. W Guthrie y M. R. J. Forstner. Campbell, L. M. 2002. Science and sustainable use: views 2008. A mitochondrial DNA phylogeny of extant of marine turtle Conservation experts. Ecological species of the genus Trachemys with resulting taxonomic Applications 12: 1229-1246. implications. Chelonian Conservation Biology 7: 131-135. Castaño-Mora, O.V. (Ed.). 2002. Libro rojo de reptiles de Leguízamo Pardo, C. C. 2012. Estrategias reproductivas Colombia. Instituto de Ciencias Naturales, Universidad de la tortuga hicotea Trachemys callirostris callirostris Nacional de Colombia, Ministerio de Medio Ambiente, (Testudines: Emydidae) en la mina del Cerrejón (La Conservación Internacional-Colombia. Bogotá. 160 pp. Guajira-Colombia). Tesis de Maestría, Universidad CITES. 2003. Appendices I, II, II. www.cites.org/eng/append/ Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia. 50 pp. appendices.shtml. Acceso el 18 de noviembre del 2013. Lenis, C. 2009. Tremátodos y moluscos asociados a Podocnemis Correa-Hernández, J.C. 2006. Ecología de las tortugas lewyana y Trachemys callirostris callirostris (Testudinata) de Podocnemis lewyana (Podocnemididae) y Trachemys la Depresión Momposina. Tesis de Maestría, instituto de callirostris callirostris (Emydidade) en Isla Pava, ciénaga Biología, Universidad de Antioquia. Medellín, Colombia. La Rinconada, Depresión Momposina, Colombia. Tesis de 111 pp. Grado, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. MAVDT-Unal. 2009. Plan de manejo orientado al uso 99 pp. sostenible de la hicotea en Colombia. Imprenta Nacional Cortés-Duque, J. 2009. Efecto de la explotación sobre de Colombia. Bogotá, Colombia. 76 pp. una población de Trachemys callirostris (Testudinata: McCord, W. P., M. Joseph-O., C. Hagen y T. Blanck. 2010. Emydidae) en la Ciénega de El Congo, Municipio de Three new subspecies of Trachemys venusta (Testudines: San Martín, Departamento del Cesar. Tesis de Maestría, Emydidae) from Honduras, Northern Yucatán (Mexico), Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. 71 pp. and Pacific coastal Panama. Reptilia 71: 39-49. Daza, J.M. y V.P. Páez. 2007. Morphometric variation Medem, F. 1975. La reproducción de la “icotea” (Pseudemys and its effect on reproductive potencial in female scripta callirostris), (Testudines, Emydidae). Caldasia 11: Colombian slider turtles (Trachemys callirostris callirostris). 83-101. Herpetologica 63: 125-134. De La Ossa, J. 2003. Manejo de fauna silvestre tropical. Pp. 62-74. En: Programa de Desarrollo Sostenible de la Región de la Mojana. Departamento Nacional de Planeación. Bogotá, Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 11 Trachemys callirostris Restrepo et al. 2014

Páez, V. P. 2012. Historias de vida en tortugas. Pp. 189-203. En: Páez, V.P., M.A. Morales-Betancourt, C.A. Lasso, O.V. Castaño-Mora y B.C. Bock (Editores). 2012. V. Biología y conservación de las tortugas continentales de Colombia. Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales de Colombia. Instituto de Investigación y Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, D.C., Colombia. Pritchard, P. C. H. y P. Trebbau.1984. The Turtles of Venezuela. Contributions to Herpetology 2. Society for the Study of Amphibians and Reptiles, Oxford, OH, viii + 403 pp., 47 plates, 16 maps. Restrepo, A., V. J. Piñeros y V. P. Páez. 2007. Características reproductivas de la tortuga Trachemys callirostris callirostris (Testudinata. Emydidae) en Isla León, Depresión Momposina, Colombia. Caldasia 29: 283-295. Rueda-Almonacid, J. V., J. L. Carr, R. A. Mittermejer, J. V. Rodríguez-Maecha, R. B. Mast, R. C. Vogt, A. G. Rhodin, J. de la Ossa-Velásquez, J. N. Rueda y C. G. Mittermeier. 2007. Las Tortugas y los Cocodrilianos de los países andinos del trópico. Serie de guías tropicales de campo N° 6. Conservación Internacional. Editorial Panamericana. Bogotá, Colombia. 538 pp. Sampedro-M., A., M. Ardila-M. y S. Fuentes-O.. 2003. Aspectos de la morfometría de la jicotea colombiana (Trachemys scripta callirostris: Chelonia: Emydidae) y sus posibles ventajas para la supervivencia. Revista Biológica 17: 114- 119. Seidel, M.E. 2002. Taxonomic observations on extant species and subspecies of slider turtles, genus Trachemys. Journal of Herpetology 36: 285-292.

Acerca de los autores

Adriana Restrepo es candidata a doctora en biología y está interesada en demografía y genética del paisaje. Vivian P. Páez es profesora universitaria y actualmente desarrolla investigaciones en demografía, ecología reproductiva y conservación de tortugas continentales. Brian C. Bock es profesor universitario y lleva a cabo investigación en genética de poblaciones, demografía y ecología reproductiva de reptiles neotropicales. Juan M. Daza es profesor asistente en la Universidad de Antioquia y está interesado entender los procesos que originan y mantienen la diversidad biologica en el Neotropico. Isabel Díazgranados es bióloga y está interesada en ecofisiología y comportamiento de anfibios y reptiles.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 12 Volumen 2 (2): 13-18 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Andinobates bombetes (Myers y Daly 1980)

Rana rubí ó rana ají

Fernando Vargas-Salinas1, Luis Alejandro Rodríguez-Collazos2, Ángela M. Suárez-Mayorga2

1 Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. 2 Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá DC, Colombia.

Correspondencia: Fernando Vargas-Salinas [email protected]

Fotografía: Fernando Vargas-Salinas

Taxonomía y sistemática grupo fulguritus y al grupo minutus (Brown et al 2011). Andinobates bombetes fue descrita por Myers y Daly (1980) con base en individuos colectados en Descripción morfológica bosques sub-andinos alrededor del lago Calima, (1580-1600 msnm) en el departamento del Valle Andinobates bombetes es una rana de tamaño del Cauca, Colombia. El estatus genérico de A. pequeño sin dimorfismo sexual en su longitud bombetes ha tenido modificaciones. Después de su rostro-cloaca (LRC). Los machos adultos exhiben descripción original dentro del género Dendrobates, una LRC que varía entre 16,7 - 21,49 mm, en las fue incluida por Myers (1987) en el género hembras adultas la LRC varía entre 17,0 - 19,8 mm Minyobates, posteriormente por Grant et al. (2006) (Myers y Daly 1980, Suárez-Mayorga 1999, Vargas- en el género Ranitomeya y actualmente, por Brown Salinas 2013). Ancho de la cabeza usualmente et al. (2011) en el género Andinobates. La ranita rubí menor que el ancho del cuerpo. Piel del dorso y (A. bombetes; especie hermana A. virolinensis) es la vientre granular, narinas situadas cerca de la punta especie tipo del genero Andinobates, cuyo grupo del hocico y en dirección posterolateral, cantus hermano es el género Ranitomeya; dentro de su rostralis redondeado, región loreal virtualmente género, A. bombetes pertenece al grupo bombetes, el plana, tímpano oculto posterodorsalmente. cual contiene siete especies y está relacionado al Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 13 Andinobates bombetes Vargas-Salinas et al. 2014

La longitud relativa de los dedos en las patas Las descripciones disponibles para el renacuajo delanteras exhibe el siguiente orden 3>4>2>1, de A. bombetes se encuentran en Myers y Daly disco expandido en todos los dedos excepto en el (1980), Suárez-Mayorga (1999) y Sánchez (2013). primero. En las patas traseras la longitud relativa Un renacuajo típico en estado 35 de desarrollo de los dedos es 4>3>5>2>1; primer dedo muy corto (Gosner 1960) exhibe un cuerpo aproximadamente y sin disco terminal expandido. La coloración ovalado desde una perspectiva dorsal. La del dorso y extremidades es negra o café oscuro, cabeza y el cuerpo son deprimidos, siendo éste presenta dos franjas dorso-laterales rojo, bermellón ligeramente convexo en la parte superior y plano o raras veces amarillas, que comienzan casi en el en la parte inferior. Ojos y narinas en posición extremo anterior del rostro y se prolongan hasta dorsal, el espiráculo está ubicado en posición más o menos la mitad del cuerpo. Aunque el sinistral por debajo de la línea media del cuerpo patrón de coloración dorso-lateral predominante y tubo cloacal en posición dextral. La boca está en en A. bombetes es rojo, algunas poblaciones dirección anteroventral, el disco oral sin dientes exhiben coloración amarillo-dorado (Fig. 1). Una lateralmente, ausencia de papilas en la parte descripción morfológica más detallada se puede anterior y en la región medial del labio posterior encontrar en Myers y Daly (1980). (característico del grupo A. bombetes, Brown et al. 2011). La fórmula dentaria es 2/3 con la segunda hilera de dientes superiores interrumpida en la parte central, el pico queratinizado tiene forma de U de acuerdo a Sánchez (2013). Las aletas dorsal y ventral son menos altas que la musculatura caudal. La coloración de los renacuajos es café oscuro a sepia, con las aletas caudales café translúcido hacia la parte posterior.

Distribución geográfica

Andinobates bombetes es endémica de Colombia (Fig. 2, Anexo I). Habita entre los 867 y 2100 m.s.n.m. en bosques húmedos premontanos de las vertientes oriental y occidental de la Cordillera Occidental (Valle del Cauca y Risaralda) y en la vertiente occidental de la Cordillera Central (Departamento de Quindío y Risaralda); así como en un enclave árido en el piedemonte occidental de la Cordillera Occidental (Valle del Cauca) (Frost 2014, Vargas-Salinas y Amézquita 2013).

Historia Natural

Andinobates bombetes habita en bosque pero se puede encontrar en agroecosistemas (guaduales o cafetales); existen registros marginales de la especie en enclaves áridos (cañón del río Dagua, Valle del Cauca), pero asociados a zonas de bosque aledañas a quebradas (Suárez-Mayorga Figura 1. Variación geográfica en la coloración deAndinobates 2004, Vargas-Salinas 2013). La rana rubí es bombetes. Arriba: patrón predominante en las poblaciones sigilosa y poco visible al interior del bosque, sin conocidas (Foto: L. A. Rodríguez-Collazos); abajo: patrón embargo es conspicua durante época de lluvias amarillo dorado presente en por lo menos dos poblaciones y activa durante casi todo el día. Los machos de la Cordillera Occidental de Colombia (Foto: Fernando Var- gas-Salinas). cantan usualmente ocultos entre la hojarasca o

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 14 Andinobates bombetes Vargas-Salinas et al. 2014

continúa cantando y la hembra lo sigue; al llegar al sitio de ovoposición sucede un cortejo compuesto por giros y movimientos corporales que incluyen contacto entre los individuos con las extremidades anteriores y posteriores pero no hay amplexus (Suárez-Mayorga 2004). Aparentemente, machos y hembras forman asociaciones prolongadas durante las cuales suceden repetidos eventos de cortejo (Escallón-Herkrath 2006). Posterior al ritual de cortejo, el macho sale del lugar de oviposición y canta, mientras la hembra deposita sus huevos (Suárez-Mayorga 1999). Los huevos eclosionan aproximadamente a los 22 días, en estadío 25 de desarrollo y son transportados por los machos a los cuerpos de agua en las axilas de bromelias (Myers y Daly 1980, Suárez-Mayorga 2004). La metamorfosis, en condiciones naturales y óptimas se completa a los 140 días aproximadamente (Suárez-Mayorga 2004).

La dieta de A. bombetes está basada en invertebrados de tamaño pequeño. Los ácaros constituyen el ítem más importante, seguido de hormigas y colémbolos (Rodríguez 2011). Aunque en principio se ha Figura 2. Distribución geográfica de Andinobates bombetes en sugerido una estrecha relación entre la toxicidad, Colombia.

bajo troncos o ramas en el suelo. Aunque pueden encontrarse en borde o en interior de bosque, la distribución de individuos en una población está relacionada positivamente con el grosor de la capa de hojarasca y la abundancia de bromelias con hojas grandes y con capacidad de almacenar agua (Suárez-Mayorga 1999, Gómez-Hoyos 2010, Vargas-Salinas y Amézquita 2013).

Andinobates bombetes es de reproducción prolongada; los machos cantan para atraer a las hembras y para defender su territorio (Myers y Daly 1980, Suárez-Mayorga 1999). El canto de advertencia ha sido descrito como un zumbido (“buzz”) con una duración aproximada de 1,28 s (intervalo = 0,9-1,7 s) y una frecuencia dominante entre 4000 y 4800 Hz (Fig. 3). Dicho canto exhibe variación geográfica, lo cual puede ser atribuido a cambios en la temperatura ambiental o respuestas adaptativas impuestas por un gradiente de ruido abiótico (Myers y Daly 1980, Vargas-Salinas 2013). Después de atraer a la hembra con su canto, el Figura 3. Oscilograma y espectrograma del canto de anuncio en macho se desplaza a un sitio húmedo y oscuro bajo Andinobates bombetes. Figuras correspondientes al canto de un individuo registrado en la Reserva Natural Los Catíos, Valle del las raíces de árboles y/o bajo montículos de material Cauca, Colombia. vegetal. Durante este desplazamiento, el macho Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 15 Andinobates bombetes Vargas-Salinas et al. 2014

el aposematismo y la especialización en la dieta en Perspectivas para la investigación y la mayoría de dendrobátidos (Summers y Clough conservación 2001, Santos et al. 2003), A. bombetes no muestra una tendencia a la selectividad; los individuos Andinobates bombetes ofrece excelentes consumen los invertebrados más abundantes oportunidades para el estudio de la biología en su microhábitat. No existe variación en la evolutiva de anuros. Por ejemplo, la coloración composición de la dieta de la especie a través de amarilla y dorada que exhiben los individuos su rango de distribución, probablemente debido a de algunas poblaciones, permitiría explorar que tampoco existe variación en la disponibilidad aspectos genéticos asociados con la evolución de de alimento (Rodríguez 2011). la coloración aposemática en ranas venenosas. Igualmente, su presencia en enclaves semiáridos Amenazas pese al nivel de humedad que requieren los huevos para desarrollarse representa una oportunidad de Aunque es una especie que soporta perturbación investigación sobre las adaptaciones de animales humana en su hábitat, A. bombetes requiere de los poiquilotermos a ambientes extremos. Por otro cuerpos de agua que se forman en bromelias y lado, análisis de demografía en poblaciones de de microhábitats húmedos para su reproducción. la Cordillera Central ofrecen una base sólida Por tal razón, la deforestación de bosques para monitoreos poblacionales en dicha región como consecuencia de la expansión agrícola y (Gómez-Hoyos 2010). minera y el comercio de maderas finas, entre otros, constituyen la principal amenaza para Agradecimientos las poblaciones de esta rana que aún persisten en remanentes boscosos. La fumigación de El departamento de Ciencias Biológicas de cultivos también podría afectar negativamente la la Universidad de los Andes, la Universidad viabilidad de las poblaciones, aunque no existen Nacional de Colombia, el Instituto Colombiano estudios al respecto. Adicionalmente, A. bombetes para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología está incluida entre las ranas venenosas que se “Francisco José de Caldas” COLCIENCIAS y la comercializan como mascotas (Stuart et al. 2008). Corporación Autónoma Regional del Valle del Cauca ofrecieron soporte económico para los Estado de conservación estudios de pregrado, maestría o doctorado de los autores. Dos evaluadores anónimos contribuyeron A nivel nacional es considerada vulnerable (VU) a mejorar sustancialmente versiones previas de bajo los criterios A4c y B1b(iii) (Suárez-Mayorga esta ficha; gracias a Caroline Guevara-Molina por 2004), a escala global, la UICN la considera su ayuda en la revisión final de textos y formato. amenazada (EN) bajo los criterios B1ab(iii) (Ramírez-Pinilla et al. 2004, Rueda-Almonacid Literatura citada et al. 2004) y está incluida en el apéndice II de CITES. Andinobates bombetes ha sido registrada Brown, J.L., E. Twomey, A. Amézquita, M. Barbosa De Souza, en áreas protegidas de la Cordillera Occidental J.P. Caldwell, S. Lötters, R. Von May, P.R. Melo-Sampaio, D. Mejía-Vargas, P. Pérez -Peña, M. Pepper, E.H. Poelman, incluyendo la Reserva Nacional Forestal Bosque M. Sánchez-Rodríguez, y K. Summers. 2011. A taxonomic de Yotoco, la Reserva Natural Los Catíos y la revision of the Neotropical poison frog genus Ranitomeya Reserva Agroecológica Altamira. En la Cordillera (Amphibia: Dendrobatidae). Zootaxa 3083: 1-120. Central ha sido registrada en el Parque Regional Escallón-Herkrath, C. 2006. Sistema de apareamiento de la rana rubí Dendrobates bombetes. Tesis de pregrado en Natural Barbas-Bremen. Además, A. bombetes es ciencias biológicas, Universidad de los Andes. Bogotá, una de las pocas especies de anfibios en Colombia D.C., Colombia. 32 pp. que ha sido incluida dentro de los programas Frost, D. R. 2014. Amphibian Species of the World: an Online de conservación ex situ (Furrer y Corredor 2008, Reference. Versión 6.0. Electronic Database accessible at Rodríguez-Suárez y Corredor-Londoño 2012). http://research.amnh.org /herpetology/ amphibia/ index. html. American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso el 22 de mayo de 2014.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 16 Andinobates bombetes Vargas-Salinas et al. 2014

Furrer, S. C. y G. Corredor. 2008. Conservation of threatened Colombia, Instituto de Ciencias Naturales - Universidad amphibians in Valle del Cauca, Colombia: a cooperative Nacional de Colombia, Ministerio del Medio Ambiente. project between Cali Zoological Foundation, Colombia, Bogotá. and Zoo Zürich, Zwitzerland. International Zoo Yearbook Summers, K. y M. E. Clough. 2001. The evolution of coloration 42: 1-7. and toxicity in the poison frog family (Dendrobatidae). Gómez-Hoyos, D. A. 2010. Ecología poblacional de Ranitomeya Proceedings of the National Academy of Sciences, USA. bombetes (Anura: Dendrobatidae) en el Parque Regional 98: 6227-6232. Natural Barbas Bremen, Filandia, Quindío. Tesis de Vargas-Salinas F. y Amézquita, A. 2013. Traffic noise pregrado, Universidad del Quindío. Armenia, Colombia. correlates with calling time but not spatial distribution Gosner, K. L. 1960. A simplified table for staging anuran in the threatened poison frog Andinobates bombetes. embryos and larvae with notes on identification. Behaviour 150: 569-584. Herpetologica 16: 183-190. Vargas-Salinas, F. 2013. Abiotic noise and the evolution of Grant, T., D.R. Frost, J.P. Caldwell, R. Gagliardo, C.F.B. auditory signals in anuran amphibians: a multi-level Haddad, P.J.R. Kok, D.B. Means, B.P. Noonan, W.E. approach. Tesis de doctorado en Ciencias Naturales, Schargel, y W.C Wheeler. 2006. Phylogenetic systematics Universidad de los Andes. Bogotá, D.C., Colombia. 99 pp. of dart-poison frogs and their relatives (Amphibia: Athesphatanura:Dendrobatidae). Bulletin of the American Museum of Natural History 299: 1-262. Myers, C. W. y J. W. Daly. 1980. Taxonomy and ecology of Dendrobates bombetes a new Andean poison frog with new skin toxins. American Museum Novitates 2692: 1-23. Myers, C. W. 1987. New generic names from some neotropical poison frogs (Dendrobatidae). Papéis Avulsos de Zoologia 36: 301-306. Ramírez-Pinilla, M. P., M. Osorno-Muñoz, J. V. Rueda, A. Amézquita, y M. C. Ardila-Robayo. 2004. Ranitomeya bombetes. En: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species.Version 2013.2. Electronic database accesible en http://www. iucnredlist.org/. Rodríguez, L. A. 2011. Variación geográfica en la dieta de Ranitomeya bombetes (Anura: Dendrobatidae). Tesis de pregrado. Departamento de Biología, Universidad dle Acerca de los autores Valle. Cali-Colombia. Rodríguez-Suárez, G. E. y Corredor-Londoño, G. 2012. Manejo y reproducción ex situ de la rana venenosa del Cauca Ranitomeya bombetes en el Zoológico de Cali, Fernando Vargas-Salinas es docente en el programa Colombia. Revista de Biodiversidad Neotropical 2: 113- de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnolo- 125. gías de la Universidad del Quindío en Armenia, Co- Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. lombia. Sus intereses de investigación se enfocan en Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de aspectos conductuales y ecológicos de la herpetofau- Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias na neotropical y su relación con procesos de especia- Naturales-Universidad Nacional de Colombia, Ministerio ción y conservación. del Medio Ambiente. Bogotá, DC-Colombia. 384 pp. Sánchez, D. A. 2013. Larval morphology of dart-poison Luis Alejandro Rodríguez-Collazos es estudiante de frogs (Anura: Dendrobatoidea: Aromobatidae and maestría del Departamento de Ciencias Biológicas de Dendrobatidae). Zootaxa 3637: 569-591. la Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia. Sus Santos, J. C., L. A. Coloma, y D. C. Cannatella. 2003. Multiple, intereses de investigación se enfocan en conocer los recurring origins of aposematism and diet specialization factores históricos y ecológicos que han modulado la in poison frogs. Proceedings of the National Academy of actual distribución de las especies en el neotrópico, Sciences, USA 100: 12792-12797. Stuart, S. N., M. Hoffmann, J. Chanson, N. Cox, R. Berridge, usando los anuros como modelo de estudio. P. Ramani, y B. Young. 2008. Threatened Amphibians of Ángela Suárez-Mayorga es bióloga con maestría en the World: Lynx Editions Barcelona Spain, IUCN Gland Ciencias de la Universidad Nacional de Colombia y Switzerland y Conservation International. Arlington, actualmente estudiante doctoral en el departamento Virginia, USA. de Ciencias Biológicas de la Universidad de los An- Suárez-Mayorga, A. M. 1999. Comportamiento reproductivo de Minyobates bombetes (Amphibia: Anura: Dendrobatidae). des, Bogotá, Colombia. Sus intereses de investigación Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia. se enfocan en la sistemática y la biogeografía de anu- Suárez-Mayorga, A. M. 2004. Rana venenosa del Cauca ros neotropicales, y la relación de éstos con los hábi- Dendrobates bombetes. Pp. 302-307. En: Rueda-Almonacid, tats que ocupan o podrían ocupar en escenarios de J.V., J.D.Lynch y A.Amézquita (editores). Libro Rojo de cambio. los Anfibios de Colombia. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. Conservación Internacional Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 17 Andinobates bombetes Vargas-Salinas et al. 2014

Apéndice I. . Localidades y coordenadas geográficas donde se ha registrado la presencia de la ranita rubí Andinobates bombetes en Colombia. Registros obtenidos del SiB (Sistema de información sobre Biodiversidad, Instituto Alexander von Humboldt, Colombia).

Localidad Longitud Latitud Quindío, Filandia, PRF Barbas-Bremen 4.673 -75.615 Quindío, Filandia, vereda El Roble, Reserva Forestal de La 4.676 -75.613 Popa, quebrada Diamante Risaralda, La Celia, vereda La Secreta, Bosque de la finca 5.01 -76.022 Limones Risaralda, Pereira, campus de la Universidad Tecnológica de 4.796 -75.685 Pereira Valle del Cauca, Buenaventura, caserío El Rusio, sitio El 3.772 -76.674 Naranjo, quebrada La Chapa Valle del Cauca, Dagua, alrededores de la finca La Atunsela 3.735 -76.666 Valle del Cauca, Darién, alrededores del Lago Calima, finca 3.871 -76.495 La Guayacana Valle del Cauca, El Cairo, alto de Los Galápagos 4.873 -76.227 Valle del Cauca, Guadalajara de Buga, km. 22 de la vía a 3.868 -76.441 Buenaventura, finca Holanda Valle del Cauca, Toro, Monte Bonito 4.633 -76.125 Valle del Cauca, Yotoco, Reserva Forestal Bosque de Yotoco 3.878 -76.443 Valle del Cauca, Yotoco, inspección de Puente Tierra, km 18 3.917 -76.333 carretera Buga-Buenaventura

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 18 Volumen 2 (2): 19-23 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Rhinella humboldti (Gallardo 1965)

Sapito común, sapito de Rivero

Olga Lucía Torres-Suárez1, Fernando Vargas-Salinas2*

1 Programa Biología Ambiental, Facultad de Ciencias Ambientales e Ingeniería. Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogotá, Colombia. 2 Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia.

Correspondencia: Fernando Vargas-Salinas [email protected]

Fotografía: Fernando Vargas-Salinas

Taxonomía y sistemática especies (Narvaes y Rodrigues 2009, Sanabria et al. 2010). Estudios adicionales son necesarios para Rhinella humboldti fue descrita como Bufo granulosus esclarecer de forma definitiva el estatus y relación humboldti por Gallardo (1965). La localidad tipo de filogenética entre dichas especies. R. humboldti es el corregimiento de Gualanday, en el municipio de Coello, departamento del Tolima, Descripción morfológica Colombia. Recientemente, R. humboldti ha sido tratada como especie plena en algunos trabajos La descripción morfológica más actual y completa sistematicos (e.g. Velez-Rodriguez 2005, Pramuk de Rhinella humboldti fue dada por Narvaes y 2006, Pramuk et al. 2008). Narvaes y Rodrigues Rodrigues (2009). Estos autores mencionaron un (2009) consideraron como conespecíficas a R. dimorfismo sexual en el tamaño de los individuos humboldti y R. beebei, dando prioridad al primer (longitud rostro-cloaca, LRC); las hembras nombre especifico argumentando que el mismo exhiben un LRC promedio de 52,2 mm (rango = es asociado a poblaciones continentales mientras 37,7-70,3), mientras que los machos promedian que el segundo fue asignado a especímenes de las 46 mm (32,5-64,4). Los individuos de esta especie islas de Trinidad y Tobago. R. humboldti pertenece tienen la cabeza más ancha que larga. Rostro largo al grupo de R. granulosa, el cual contiene 13 redondeado y la maxila se proyecta por delante

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 19 Rhinella humboldti Torres-Suárez y Vargas-Salinas 2014 de la mandíbula. Las crestas cefálicas suelen ser Cesar, Córdoba, Cundinamarca, La Guajira, continuas, serradas, queratenizadas y arrugadas; Magdalena, Meta, Norte de Santander, Sucre, cresta supratimpánica alta, redondeada, rugosa Tolima y Vaupés (Fig. 1). (Acosta 2000, Narvaes o granulosa; la cresta parietal es poco visible o y Rodrigues 2009). Su distribución altitudinal va ausente; cresta subnasal muy larga con la parte hasta los 400 m.s.n.m. en el Orinoco de Venezuela, posterior proyectada más allá de la parte posterior hasta los 1000 m.s.n.m. en la Sierra Nevada de del orificio nasal y ocasionalmente alcanzando la Santa Marta (Rueda et al. 2004). cresta preorbital. Esta última cresta es granulosa con pocos gránulos coalescentes, que puede Historia natural ser voluminosa y arrugada. Cresta postorbital larga, recta, puede presentar ramificaciones Rhinella humboldti es una especie generalmente perpendiculares hacia el tímpano y alcanzar terrestre y puede ser observada en áreas abiertas la cresta infraorbital. Los ojos son laterales, y perturbadas, en una variedad de hábitats como encapsulados con un diámetro menor a la son llanuras bajas, sabanas y bosque secos (Rueda distancia interorbital y mayor que la distancia et al. 2004). También se ha reportado esta especie ojo-orificio nasal. Orificio nasal dorsolaterales en plantaciones de las islas de Trinidad y Tobago, muy cercanas a la punta del hocico, con eje tales como cultivos de caña y arroz (Kenny 1969). longitudinal oblicuo respecto al eje longitudinal de la cabeza. Dorso con tubérculos redondeados Esta especie exhibe un modo reproductivo o cónicos, queratinizados. Vientre pigmentado asociado a cuerpos de agua lenticos temporales frecuentemente, con gránulos pequeños. Tamaño o permanentes (modo 1 sensu Haddad y Prado relativo de los dedos de la mano: I > II < IV < III; no 2005); los machos pueden ser observados cantando hay membrana interdigital. Tamaño relativo del en bordes de charcas que se forman después de tamaño de los dedos del pie: I < II < V < III < IV; lluvias (Torres-Suárez y Vargas-Salinas 2013). membrana interdigital con bordes serrados, con fórmula: I 1-2 II 1-3 III 2-3½+ IV 3½+ -1+ V. Detalles adicionales de la morfología de individuos adultos de R. humboldti e ilustraciones asociadas son dadas por Gallardo (1965) y Narvaes y Rodrigues (2009).

El renacuajo de R. humboldti no ha sido descrito formalmente. No obstante, Lynch (2006) indicó algunas características del renacuajo (bajo el nombre Bufo granulosus) y lo incluyó en una clave dicotómica para diferenciarlo de los renacuajos de otras especies de anuros presentes en tierras bajas del norte de Colombia. En general, este autor los describe como muy pequeños, de coloración oscura y acorde a sus ilustraciones, con cuerpo globular, cola relativamente corta y con una formula dentaria de 2/3.

Distribución geográfica

La distribución de Rhinella humboldti abarca Colombia, Venezuela, Guyana, Surinam y las islas de Trinidad y Tobago. En Colombia, esta especie ha sido registrada en la región Caribe, el Magdalena medio y en los llanos orientales, presentándose en los departamentos de Antioquia, Figura 1. Distribución geográfica de Rhinella humboldti en Arauca, Atlántico, Bolívar, Caldas, Casanare, Colombia

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 20 Rhinella humboldti Torres-Suárez y Vargas-Salinas 2014

Aparentemente, algunos individuos de esta especie pueden optar por estrategias reproductivas alternas tales como flotar en el agua y nadar en busca de hembras o flotar cerca de machos cantores y exhibir un comportamiento satélite o parasito (F. Vargas-Salinas, observación personal; Fig. 2). Al igual que otras especies de la familia Bufonidae, se esperaría que en congregaciones de alta densidad, los machos de R. humboldti exhiban un comportamiento reproductivo donde es frecuente que ellos busquen activamente por hembras y se den combates físicos (Arak 1983, Halliday y Tejedo 1995, Vargas-Salinas 2007).

El canto de advertencia ha sido descrito por Tárano (2010) para individuos en poblaciones de Venezuela y por Torres-Suárez y Vargas-Salinas (2013) para individuos en poblaciones de oriente de Colombia; los cantos en ambas localidades son similares. El canto de advertencia de R. humboldti en poblaciones de Colombia fue descrito como un trino largo de duración variable (2,192 s ± 1,867, rango 1,52-4,76 s; Fig. 3), compuesto por un promedio de 100,3 ± 27,1 notas (rango 49-145 notas); las notas contienen cuatro pulsos cuya duración es de 0,004 s; la frecuencia dominante es Figura 2. Individuos de Rhinella humboldti en una congrega- de 3153,4 ± 167,3 Hz (rango 3445,3-2928,5 Hz). ción reproductiva observada en Reserva de Wisirare, municipio de Orocué, departamento de Casanare, Colombia. Arriba: Poco se ha estudiado de otros aspectos de la macho en actividad de canto; abajo: macho estático en el agua historia natural de R. humboldti. En cuanto a su y adyacente a individuos cantando. dieta, es de esperar que acorde a otras especies del género Rhinella (Zug y Zug 1979, Carvalho et al. 2011) sea generalista y consista principalmente en pequeños artrópodos que son capturados de forma oportunista. En cuanto a sus depredadores, es de esperar que sean aves, mamíferos y reptiles, sin embargo se conocen pocos registros en la literatura. Vargas-Salinas y Aponte-Gutiérrez (2013) reportaron que la serpiente Leptodeira septentrionalis (Serpentes: Dipsadidae) depreda sobre esta especie de anuro (Fig. 4) y existen dos registros no publicados de depredación por parte de la rana cornuda Cerathrophrys calcarata en la Ciénaga de Ayapel, departamento de Córdoba, Colombia (M. Rivera-Correa, comunicación personal). Además, registros por Vargas-Salinas & Aponte-Gutiérrez (2013) sugieren que aumentar el volumen de su cuerpo y la producción de sustancias en sus glándulas paratoides podrían ser estrategias antidepredatorias en R. humboldti. Figura 3. Oscilograma y espectrograma del canto de advertencia de Rhinella humboldti en poblaciones de los llanos orientales de Colombia. Click en el ícono de sonido para escuchar Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 21 Rhinella humboldti Torres-Suárez y Vargas-Salinas 2014

Figura 4. Serpiente Leptodeira septentrionalis tratando de en- gullir un individuo de Rhinella humboldti. Observación hecha en la Hacienda Pampas, Municipio de Yondó, departamento de Antioquia, Valle del Magdalena medio, Colombia.

Esta especie también es susceptible a parasitismo; entre sus ectoparásitos están garrapatas y zancudos (Fig. 5).

Amenazas

Se considera que R. humboldti no es una especie seriamente amenazada, ya que sus poblaciones aparentemente son abundantes en áreas con alto grado de perturbación humana (Rueda et al. 2004). Dado que esta especie se encuentra en campos de agricultura, se ha empezado a estudiar la incidencia de herbicidas como el glifosato en el desarrollo de los individuos. Triana-Velásquez et al. (2013) reportaron que el glifosato tiene un efecto tóxico leve sobre los embriones de esta especie, incidiendo moderadamente en su mortalidad.

Estatus de conservación

En Colombia, Rhinella humboldti no se encuentra reportada en el libro rojo de anfibios (Rueda et al. 2004) y tampoco está en la lista de especies de la CITES (www.cites.org). En la lista roja de IUCN esta especie (como Rhinella beebei) está catalogada como preocupación menor (LC) (Rueda et al. 2004).

Figura 5. Registro de ectoparásitos (garrapatas, zancudos) en machos cantores de Rhinella humboldti en la Reserva de Wisi- rare, municipalidad de Orocué, departamento de Casanare, Colombia. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 22 Rhinella humboldti Torres-Suárez y Vargas-Salinas 2014

Perspectivas para la investigación y of Rhinella granulosa species group (Amphibia, Anura, conservación Bufonidae), with a description of a new species. Arquivos de Zoologia 40: 1-73. Pramuk, J. B. 2006. Phylogeny of South American Bufo (Anura: Al ser una especie abundante, fácil de observar Bufonidae) inferred from combined evidence. Zoological y de manipular, Rhinella humboldti puede ofrecer Journal of the Linnean Society 146: 407-452. oportunidades de investigación en diversos Pramuk, J. B., T. Robertson, J. W. Sites, Jr., y B. P. Noonan. aspectos ecológicos y conductuales, tales como 2008. Around the world in 10 million years: biogeography of the nearly cosmopolitan true toads (Anura: Bufonidae). efectos de temperatura y/o depredadores en el Global Ecology and Biogeography 17: 72-83. desarrollo de embriones y renacuajos, patrones Rueda, J. V., A. Mijares y J. Hardy. 2004. Rhinella beebei. de apareo y selección de pareja. Igualmente, es En: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. un buen modelo para estudiar bio-acumulación Version 2013.2. Electronic database accesible en http:// www.iucnredlist.org/. Acceso el 21 de diciembre de 2013. y efectos de contaminación química en cuerpos Sanabria, E., L. Quiroga, F. Arias, y R. Cortez. 2010. A new de agua (Triana-Velásquez et al. 2013) y aspectos species of Rhinella (Anura: Bufonidae) from Ischigualasto demográficos en anuros de Colombia. Provincial Park, San Juan, Argentina. Zootaxa 2396: 50-60. Tárano, Z. 2010. Advertisement calls and calling habits Agradecimientos of frogs from a flooded savanna of Venezuela. South American Journal of Herpetology 5: 221-240. Torres-Suárez, O. L. y F. Vargas-Salinas. 2013. The Se agradece a Patricia Narvaes por compartir advertisement call of the toad Rhinella humboldti su información acerca de las coordenadas y (Bufonidae). Zootaxa 3702: 198-200. localidades donde se ha registrado Rhinella Triana-Velásquez, T. M., C. M. Montes-Rojas y M. H. Bernal- Bautista. 2013. Efectos letales y subletales del glifosato humboldti. Comentarios por Paul David Alfonso (Roundup® activo) en embriones de anuros colombianos. Gutiérrez-Cárdenas, Mauricio Rivera-Correa y un Acta Biológica Colombiana 8: 271-278. evaluador anónimo mejoraron sustancialmente Vargas-Salinas, F. 2007. Breeding behavior of the cane toad versiones previas de éste manuscrito. Bufo marinus (Bufonidae): a successfully invasive species. Herpetological Review 38: 12-17. Vargas-Salinas, F. y A. Aponte-Gutiérrez. 2013. A race for Literatura citada survivorship: failed predation on the toad Rhinella humboldti (Gallardo, 1965) by the cat-eyed snake Leptodeira Acosta-Galvis, A. R. 2000. Ranas, salamandras y caecilias septentrionalis (Kennicott, 1859). Herpetology Notes 6: (Tetrapoda: Amphibia) de Colombia. Biota Colombiana 189-191. 1: 289-319. Vélez-Rodriguez, C. M. 2005. Osteology of Bufo sternosignatus Arak, A. 1983. Male-male competition and mate choice in Gunther, 1858 (Anura: Bufonidae) with comments on anuran amphibians. Pp. 181-210 En: Bateson, P. (Editor). phylogenetic implications. Journal of Herpetology 39: Mate choice. Cambridge University Press. New York, 299-303. USA. Zug, G. R. & P. B. Zug. 1979. The marine toad, Bufo marinus: a Carvalho B. R, C. B. De-Carvalho, E. Borges de Freitas, S. Da natural history resume of native populations. Smithsonian Cunha Franco, C. De Carvalho Batista, W. Araújo Coelho, Contributions to Zoology 284: 1-58. R Gomes Faria. 2011. Diet of Rhinella schneideri (Werner, 1894) (Anura: Bufonidae) in the Cerrado, Central Brazil. Herpetology Notes 4: 17-21. Acerca de los autores Gallardo, J. M. 1965. The species Bufo granulosus Spix (Salientia: Bufonidae) and its geographic variation. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 134: 107-138. Haddad, C. F. B. y C. P. A. Prado 2005. Reproductive modes Olga Lucia Torres-Suárez es bióloga egresada de la in frogs and their unexpected diversity in the Atlantic Universidad Jorge Tadeo Lozano y obtuvo su maestría forest of Brazil. Bioscience 55: 207-217. en la Universidad de los Andes en Bogotá, Colombia. Halliday, T. R. y M. Tejedo. 1995. Intrasexual selection and Sus intereses se enfocan en biología molecular y gené- alternative mating behaviour. Pp, 419-468. En: Heatwole, tica de poblaciones de fauna Neotropical. H. y B. K. Sullivan (Editores). Amphibian biology: Social behaviour. Surrey Beatty & Sons. Chipping Norton NSW, Fernando Vargas-Salinas es profesor asistente en el Australia. programa de Biología de la Facultad de Ciencias Bá- Kenny, J. S. 1969. The Amphibia of Trinidad. Studies on the sicas y Tecnologías de la Universidad del Quindío, Fauna of Curaçao and Other Caribbean Islands 29: 1-62. Armenia, Colombia. Sus intereses de investigación se Lynch, J. D. 2006. The tadpoles of frogs and toads found in enfocan en aspectos conductuales y ecológicos de la the lowlands of northern Colombia. Revista Academia herpetofauna neotropical y su relación con procesos Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 30: de especiación y conservación. 443-457. Narvaes, P., y M. T. Rodrigues. 2009. Taxonomic revision Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 23 Volumen 2 (2): 24-29 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Ptychoglossus bicolor (Werner 1916) Lagarto de Werner, lagarto pechirrojo

Fabio Leonardo Meza-Joya1,2,*, Eliana Ramos-Pallares1,2, Carlos Hernández-Jaimes2

1Grupo de Estudios en Biodiversidad, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia. 2Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia. Correspondencia: Fabio Leonardo Meza-Joya [email protected]

Fotografía: Carlos Hernández- Jaimes

Taxonomía y sistemática la subfamilia Alopoglossinae. Sin embargo, las relaciones dentro del género Ptychoglossus no han Ptychoglossus bicolor (Gymnophthalmidae) fue sido claramente establecidas. descrito como Gonioptychus bicolor por Werner (1916), con base en un espécimen (holótipo Descripción morfológica perdido) colectado en el Cañón del Tolima [Combeima], Colombia. Werner reconoció la Ptychoglossus bicolor es una especie moderadamente afinidad de la especie con los génerosAlopoglossus pequeña, con una longitud rostro-cloaca (LRC) y Ptychoglossus debido a su morfología lingual, que va desde 30 mm en neonatos hasta 63 mm pero la asignó a un nuevo género monotípico en machos adultos (Ramos-Pallares et al. 2010). (Gonioptychus) debido a la ausencia de escamas La especie presenta extremidades cortas y perfil prefrontales; este último atributo sirvió de base rostral redondeado, la coloración dorsal es para que la especie fuera asignada al género marrón rojizo con un par de franjas dorsolaterales Proctoporus por Burt y Burt (1931). No obstante, delgadas color crema y una serie de manchas Uzzell (1958) desestimó la ausencia de escamas vertebrales negras (Harris 1994). La coloración del prefrontales como carácter determinante y vientre es sexualmente dimórfica (Fig. 1), siendo sugirió la denominación Ptychoglossus bicolor. color crema en las hembras y naranja rojizo en Estudios filogenéticos morfológicos (Presch los machos (Anaya-Rojas et al. 2010). De igual 1980) y moleculares (Castoe et al. 2004, Pyron et forma, la especie exhibe un marcado dimorfismo al. 2013) han sugerido que dentro de la familia sexual sesgado hacia los machos en tamaño (LRC), Gymnophthalmidae, Ptychoglossus es el taxón peso y tamaño de la cabeza (Ramos-Pallares et al. hermano de Alopoglossus, junto con el cual forman 2010). En síntesis, P. bicolor (Fig. 2) se caracteriza

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 24 Ptychoglossus bicolor Meza-Joya et. al 2014

Figura 1. Vista ventral de una hembra adulta (A) y un macho adulto (B) de Ptychoglossus bicolor mostrando el dicromatismo sexual en la coloración del vientre. Note la presencia de folículos vitelogénicos en la hembra (flechas). Fotos: Eliana Ramos-Pal- lares. por la siguiente combinación de caracteres (sensu Harris 1994): escamas prefrontales ausentes; 4 escamas supraoculares; 5 (raras veces 4) escamas superciliares; 8-13 escamas temporales; primera y segunda fila de escamas postparietales no fusionadas; 3 escamas palpebrales superiores; 1-4 escamas palpebrales inferiores; 3-6 Figura 2. Vista dorsal, ventral y lateral de la cabeza de un ma- escamas suboculares; 7 (raras veces 6) escamas cho adulto de Ptychoglossus bicolor (UIS - R - 1594) colectado en supralabiales; 6 escamas infralabiales; escamas la Hacienda El Roble, municipio de Los Santos, departamento pregulares en una hilera completa; escamas de Santander, Colombia. Fotos: Fabio Leonardo Meza-Joya. dorsales estrechas y quilladas; escamas dorsales y ventrales subimbrincadas; 4-6 escamas preanales marginales; escamas preanales anteriores sin reducción o pérdida de elementos, solo se pequeñas y usualmente únicas en machos, observa la fusión del hueso postorbital con el pareadas y grandes en hembras; borde posterior postfrontal. El condrocráneo exhibe una cápsula de la cloaca cubierto por series columnares de nasal estructuralmente compleja, compuesta por 17 escamas; 0-2 poros preanales en hembras y cartílagos nasales muy desarrollados, lo cual 2-3 (bien desarrollados) en machos; 7-10 poros está acompañado de un par de bulbos olfatorios femorales en hembras y 11-12 (bien desarrollados) de gran tamaño y un órgano vomeronasal bien en machos; hemipenes ornamentados con 18 desarrollado (Hernández-Jaimes et al. 2012). flecos. Con respecto a su anatomía craneal, P. bicolor presenta un dermatocráneo completo,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 25 Ptychoglossus bicolor Meza-Joya et. al 2014

Distribución geográfica

Ptychoglossus bicolor es una especie endémica de Colombia. Se distribuye en el margen superior del Valle del Río Magdalena entre los 1500 y 2100 m.s.n.m. (Harris 1994). La localidad tipo de la especie es el Cañón del Tolima [Combeima], ubicado en el municipio de Ibagué, departamento de Tolima, Colombia (Werner 1916). Harris (1994) reportó cinco localidades adicionales para la vertiente occidental de la Cordillera Oriental en el departamento de Cundinamarca. Registros adicionales provenientes de la Colección Herpetológica de la Universidad Industrial de Santander y de la Colección de Reptiles de la Universidad Nacional de Colombia amplían el rango de distribución de la especie a la vertiente noroccidental de la Cordillera Oriental, en el departamento de Santander (Fig. 3, Apéndice I). Los registros (12 especímenes) de una presunta población de P. bicolor provenientes de la vertiente oriental de la Cordillera Oriental, en el departamento del Meta, al norte del municipio de Figura 3. Distribución geográfica de Ptychoglossus bicolor en Villavicencio, requieren ser confirmados ya que Colombia la revisión morfológica de los ejemplares sugiere que podría tratarse un híbrido entre P. nicefori y de esta población es continua (Ramos-Pallares P. bicolor o una nueva especie del género (Harris et al. 2010). Adicionalmente, las hembras suelen 1994). utilizar áreas comunes de anidamiento y los huevos usualmente se encuentran enterrados Historia natural entre raíces de café, capas profundas de hojarasca, entre otros sustratos (Ramos-Pallares y Ptychoglossus bicolor habita zonas de bosque Hernández-Jaimes, observación personal), lo cual premontano y bosque muy húmedo montano bajo constituye un ejemplo de anidamiento colonial, ya (Harris 1994), así como agroecosistemas orgánicos que pese a que los huevos se ubican en una misma tales como cultivos de café con sombra (Fig. 4A) en área, estos no se encuentran junto con los de otros la Cordillera Oriental colombiana (Anaya-Rojas et conespecíficos y difiere de una postura comunal al. 2010, Ramos-Pallares et al. 2010). Los individuos en la cual varias hembras conespecíficas depositan de esta especie son diurnos y presentan hábitos sus huevos todos juntos en una misma cavidad semifosoriales, se encuentran debajo de troncos, (Doddy et al. 2009). La dieta en esta población está rocas, entre la hojarasca, enterrados junto a las compuesta principalmente por isópodos, lo cual raíces de los árboles y debajo o dentro de troncos explica parcialmente sus hábitos semifosoriales en descomposición (Harris 1994, Anaya-Rojas et (Anaya-Rojas et al. 2010). al. 2010). Recientemente se han estudiado algunos aspectos de la historia de vida (p.e. reproducción, Amenazas dieta, uso de microhábitat) de una población de P. bicolor que habita una plantación de café orgánico El incompleto conocimiento de los requerimientos en el departamento de Santander. Hembras y ecológicos e historia de vida de Ptychoglossus bicolor machos alcanzan la madurez sexual a una LRC de impide tener un mejor panorama de los diferentes alrededor de 45 mm, el tamaño de postura siempre factores de riesgo que enfrenta la especie. Sin es de dos huevos (Figs. 4B- 4C) y la reproducción embargo, el hecho que la especie habite en la Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 26 Ptychoglossus bicolor Meza-Joya et. al 2014

Región Andina de Colombia, una de las áreas con mayor grado de intervención antrópica del país, convierte a las altas tasas de deforestación en su principal amenaza (Doan 2010). A nivel regional, la población que habita la plantación de café orgánico en el departamento de Santander podría ser vulnerable a cualquier modificación del hábitat que cambie la disponibilidad de alimento o microhábitats, tales como el uso de abonos químicos o algún tipo de plaguicidas o herbicidas (Anaya-Rojas et al. 2010).

Estado de conservación

Ptychoglossus bicolor no se encuentra catalogado bajo alguna categoría de amenaza según el Libro Rojo de Reptiles de Colombia (Castaño-Mora 2002), pero se encuentra incluida en la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza en la categoría de Vulnerable bajo el criterio B1ab(iii) debido a que su rango de distribución estimado es menor a 18000 km², su distribución es severamente fragmentada y al continuo decline en la extensión y calidad de su hábitat ya que la especie habita el área más densamente poblada de Colombia (Doan 2010).

Perspectivas para la investigación y conservación

Pese a que existe información sobre la ecología e historia natural de poblaciones de Ptychoglossus bicolor que habitan agroecosistemas, poco se conoce acerca de estos aspectos en poblaciones naturales. Se requieren estudios sobre las dinámicas poblacionales, la genética poblacional, los requerimientos ecofisiológicos, la variación intraespecífica y las relaciones de parentesco de la especie. Estudios adicionales de la presunta población en el departamento del Meta podría aclarar la identidad taxonómica de los individuos registrados en el área. Los registros de poblaciones de P. bicolor en el departamento de Santander representan el punto de partida para reevaluar la Figura 4. Hábitat, sitios de ovoposición y tamaño de postura categoría de amenaza de la especie según la IUCN, de Ptychoglossus bicolor. Cultivos de café con sombra en la Ha- ya que los mismos incrementan significativamente cienda El Roble, Municipio de Los Santos, departamento de el rango de distribución de la especie. Santander, Colombia (A). Postura (flecha) encontrada entre las raíces secundarias de una planta de café (B). Tamaño de postura (C). Fotos: Carlos Hernández-Jaimes.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 27 Ptychoglossus bicolor Meza-Joya et. al 2014

Agradecimientos Uzzell, T. M., Jr. 1958. Generic status of the Teiid lizard Gonioptychus bicolor Werner. Occasional Papers of the Museum of Zoology, University of Michigan 592: 1-4. Agradecemos a José R. Caicedo por verificar Werner, F. 1916. Bemerkungen über einige niedere Wirbeltiere la identidad taxonómica de los ejemplares der Anden von Kolumbien mit Beschreibungen neuer provenientes del departamento de Santander. Arten. Zoologische Anzeiger 47: 301-311. Gracias a las sugerencias de Tiffany M. Doan y los dos revisores anónimos, este manuscrito mejoró sustancialmente. También agradecemos a Martha P. Ramírez-Pinilla por permitirnos el acceso a los ejemplares depositados en la Colección Herpetológica de la Universidad Industrial de Santander.

Literatura citada

Anaya-Rojas, J. M., V. H. Serrano-Cardozo y M. P. Ramírez-Pinilla. 2010. Diet, microhabitat use, and thermal preferences of Ptychoglossus bicolor (Squamata: Gymnophthalmidae) in an organic coffee shade plantation in Colombia. Papéis Avulsos de Zoologia 50: 159-166. Burt, C. E. y M.D. Burt. 1931. South American lizards in the collection of the American Museum of Natural History. Bulletin of the American Museum of Natural History 61: 227-395. Castaño-Mora, O. V. 2002. Libro rojo de reptiles de Colombia. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales - Universidad Nacional de Colombia y Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá, Colombia. Castoe, T. A., T. M. Doan y C. L. Parkinson. 2004. Data partitions and complex models in Bayesian analysis: the phylogeny of gymnophthalmide lizards. Systematic Biology 53: 448-469. Acerca de los autores Doan, T. M. 2010. Ptychoglossus bicolor. En: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2013.2. Electronic Database accesible en http://www.iucnredlist.org/. Fabio Leonardo Meza-Joya, está interesado en el es- Acceso el 15 de Enero 2014. tudio de la diversidad de anfibios y reptiles neotropi- Doody, J. S., S. Freedberg y J. S. Keogh. 2009. Communal cales. Entre sus áreas de interés se encuentran la bio- nesting in reptiles and amphibians: evolutionary patterns logía del desarrollo, historia natural y ecotoxicología. and hypotheses. Quarterly Review of Biology 84: 229-252. Actualmente estudia los factores que promueven los Harris, D. M. 1994. Review of the teiid lizard genus patrones de distribución y diversificación de anuros Ptychoglossus. Herpetological Monographs 8: 226-275. Hernandez-Jaimes C. A., A. Jerez y M. P. Ramírez-Pinilla. Andinos. Embryonic development of the skull of the Andean lizard Eliana Ramos-Pallares, está interesada en diferen- Ptychoglossus bicolor (Squamata, Gymnophthalmidae). tes aspectos ecológicos y reproductivos de anfibios y Journal of Anatomy 221: 287-302. reptiles neotropicales. Sus intereses incluyen la cuan- Presch, W. 1980. Evolutionary history of the South American tificación de diferentes parámetros demográficos de microteiid lizards (Teiidae: Gymnophthalminae). Copeia 1980: 36-56. lagartos tropicales. Pyron, R. A., F. T. Burbrink y J. J. Wiens. 2013. A phylogeny Carlos Hernández-Jaimes, está interesado en varios and revised classification of Squamata, including 4161 aspectos de la diversidad de anfibios y reptiles de Co- species of lizards and snakes. BMC Evolutionary Biology lombia, particularmente su morfología, desarrollo e 13: 93. Ramos-Pallares, E. P., V. H. Serrano-Cardozo y M. P. identidad taxonómica. En la actualidad sus intereses Ramírez-Pinilla. 2010. Reproduction of Ptychoglossus se centran en el estatus taxonómico y estado de con- bicolor (Squamata: Gymnophthalmidae) in an Andean servación de salamandras de la familia Plethodonti- coffee shade plantation in Colombia. South American dae. Journal of Herpetology 5: 143-150.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 28 Ptychoglossus bicolor Meza-Joya et. al 2014

Apéndice I. . Localidades y coordenadas geográficas de la distribución de Ptychoglossus bicolor en Colombia. GBIF, Global Biodiversity Information Facility (http://www.gbif.org/). ICN-R, Colecciones de Reptiles, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia (http://www.biovirtual.unal.edu.co). MHN, Museo de Historia Natural, Universidad Industrial de Santander. El asterisco denota la localidad tipo sensu Werner (1916).

Localidad Latitud Longitud Referencia Departamento de Tolima, Municipio de Icononzo 4.1778 -74.5331 ICN Departamento de Tolima, Km 8 en la vía que comunica a los 4.1969 -74.5719 ICN municipios de Icononzo y Melgar Departamento de Cundinamarca, Municipio de Fusagasugá 4.3667 -74.3833 GBIF Departamento de Cundinamarca, Municipio de Fusagasugá, 4.3734 -74.3456 Harris (1994) La Aguadita Departamento de Cundinamarca, Municipio de Fusagasugá, 4.3927 -74.3358 GBIF Inspección de Policía de La Aguadita Departamento de Tolima, Municipio de Ibagué, Cañón del 4.4567 -75.2792 Werner (1916) Tolima* Departamento de Cundinamarca, Bogotá, D.C., Cerros de 4.6075 -74.0553 Harris (1994) Bogotá Departamento de Cundinamarca, Municipio La Mesa, 4.6839 -74.3873 ICN Laguna Pedro Pablo Departamento de Cundinamarca, entre los municipios de 4.7500 -74.4500 Harris (1994) Albán y Sasaima, 50 Km NW Bogotá, D.C. Departamento de Cundinamarca, Municipio de Albán, 4.9047 -74.4294 Harris (1994) Granja Padre Luna Departamento de Cundinamarca, 6 km NE del Municipio de 4.9137 -74.4129 Harris (1994) Albán, La Granja Infantil Departamento de Santander, km 44 en la vía que comunica a 5.9789 -73.2122 ICN los municipios de Duitama y Charalá Departamento de Santander, Municipio de Charalá, Virolín 6.1072 -73.1979 ICN Departamento de Santander, Municipio Los Santos, Mesa de 6.8674 -73.0531 MHN los Santos, Hacienda El Roble Departamento de Santander, Municipio de Piedecuesta, 6.9751 -73.0194 MHN Vereda Las Amarillas Departamento de Santander, Municipio de Floridablanca, 7.1106 -73.0614 ICN Vereda Agua Blanca Departamento de Santander, Municipio de Floridablanca, 7.1333 -72.9833 ICN Vereda El Mortiño

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 29 Volumen 2 (2): 30-36 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Sachatamia punctulata (Ruiz-Carranza y Lynch 1995)

Julián Andrés Rojas-Morales1,2, Andrea Castro-Gómez3, Viviana Andrea Ramírez-Castaño4

1Colección de Anfibios y Reptiles, Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía, Facultad de Ciencias Forestales y Ambientales, Universidad de Los Andes, Mérida 5101, Venezuela. 2Postgrado en Ecología Tropical, Instituto de Ciencias Ambientales y Ecológicas (ICAE), Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela. 3Grupo de Investigación Biodiversidad de Alta Montaña, Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Bogotá, Colombia. 4Grupo de Ecología y Diversidad de Anfibios y Reptiles, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas, Calle 65 # 26- 10, A. A. 275, Manizales, Colombia.

Correspondencia: Julián Andrés Rojas-Morales [email protected] Fotografía: Julián Andrés Rojas

Taxonomía y sistemática punctulata, así como de las dos especies restantes del género, siguen siendo confusas, ya que Ruiz-Carranza y Lynch (1995) describieron morfológicamente no existen diferencias discretas Cochranella punctulata, incluyéndola dentro del entre este y el género Rulyrana (Guayasamin et al. grupo spinosa (sensu Ruiz-Carranza y Lynch 2009). 1991) por poseer el hígado lobulado y carecer de espinas humerales. Cisneros-Heredia y Descripción morfológica McDiarmid (2007) mantuvieron esta especie en el género Cochranella. Guayasamin et al. (2009) Sachatamia punctulata (Figs. 1A, B y 2) es una describieron el género Sachatamia (incluyendo tres especie de tamaño mediano. Los machos tienen especies), transfiriendo esta especie dentro de este una longitud rostro-cloaca entre 24,5-27,3 mm (N con la nueva combinación Sachatamia punctulata. = 17, máxima LRC reportada por Ruiz-Carranza Según estos autores, Sachatamia es un género y Lynch 1995), y las hembras entre 30,1-31,6 mm monofilético dentro del cualS . albomaculata (Taylor (N = 2). La especie posee el siguiente conjunto 1949) y S. punctulata son especies hermanas (S. de caracteres diagnósticos (seguimos un orden ilex (S. albomaculata + S. punctulata). No obstante, modificado de acuerdo a la secuencia propuesta las relaciones sistemáticas y filogenéticas de S. por Cisneros-Heredia y McDiarmid 2007): (1)

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 30 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014

Figura 1. Sachatamia punctulata en vida. A. Macho adulto (longitud rostro-cloaca 26,4 mm), y B. Hembra adulta (longitud rostro-cloaca 30,3 mm) de la vereda La Sonrisa, corregimiento San Diego, municipio de Samaná, departamento de Caldas, Co- lombia. (No colectados). C. Hábitat de la especie en esta localidad: este afluente (Quebrada Agüetarro) es tributario del Río Manso, el cual fue trasvasado hacia el río La Miel en esta misma localidad con fines hidroeléctricos. D. Hábitat de la especie en la Quebrada El Tigre, vereda Carrizales, municipio de La Victoria, Caldas, Colombia. Fotografías: Julián Andrés Rojas y Viviana Andrea Ramírez.

dientes vomerinos presentes sobre odontóforos subcloacales; (8) peritoneo parietal ½ anterior y poco prominentes; (2) rostro subovoide en vista pericardio blanco, peritoneo visceral translúcido; dorsal, truncado en vista lateral; (3) ojos pequeños (9) machos sin espina humeral; (10) dedos cortos, dirigidos antero lateralmente que no sobrepasan de mediana anchura, con discos distales pequeños el borde del labio superior cuando se ven y truncados, y el dedo I manual más largo que el ventralmente; (4) diámetro del ojo > diámetro del II; (11) fórmula de la palmeadura manual sensu disco del tercer dedo manual; (5) tímpano grande, Guayasamin et al. (2006): II (1-1-) - 21/2 III 1 - (1- visible en sus 2/3 partes inferiores, orientado dorso 1+) IV; (12) fórmula de la palmeadura pedial sensu lateralmente; (6) piel dorsal lisa con diminutos Guayasamin et al. (2006): I 2 - 2+ II 1+ - (2+-21/2) III 2- - gránulos que son espiculados en los machos; (23/4-3-) IV (3-3-) - 2 V; (13) tubérculos subarticulares superficie ventral en muslos y vientre granular; de los dedos manuales pequeños, redondos y (7) ornamentación cloacal blanca compuesta por poco prominentes; tubérculos supernumerarios pequeños gránulos que no sobrepasan en tamaño pequeños, abundantes, granulares, restringidos a los del resto del vientre; no presenta verrugas a la palma; tubérculo palmar ovoide, plano, dos

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 31 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014

Figura 2. Vista dorsal (A), ventral (B) y detalle de la mano (C) y pie izquierdo (D), de una hembra adulta de Sachatamia punctulata (espécimen MHN-UC 0033), longitud rostro-cloaca 30,05 mm. La línea horizontal representa una escala de 5 mm. El acrónimo de la colección es el Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas. veces más largo que ancho (Fig. 2); (14) pliegues el amarillento ventral. La gula es de color verde ulnar y tarsal ausentes; (15) excrecencias nupciales azuloso, y los bordes externos del antebrazo, de tipo I sensu Cisneros-Heredia y McDiarmid (2007); la mano, del tarso, y de los dedos manuales y (16) huesos de color verde claro en vida. pediales poseen una línea blanquecina discreta (ver Ruiz-Carranza y Lynch 1995). La coloración en vida de S. punctulata es verde oscuro dorsalmente con abundantes puntos Distribución geográfica amarillos o naranja distribuidos de forma homogénea en cabeza y tronco, y las manos y Esta especie es endémica de Colombia, pies son de color amarillo; la región perianal es distribuyéndose en selvas húmedas y bosques de color crema amarillenta. Esta especie posee un subandinos en el flanco oriental de la Cordillera límite lateral bien definido entre el verde dorsal y Central (Fig. 3), a altitudes entre 360-1100 m de

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 32 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014

actividad nocturna y han sido encontrados sobre rocas y la vegetación herbácea y arbustiva que bordean los riachuelos donde habitan. Algunos individuos se han observado sobre rocas cerca de pequeñas cascadas en el interior de bosques secundarios (Gutiérrez-C. y Rivera-Correa 2007, observación personal). En Norcasia, Caldas, cinco individuos (tres machos y dos hembras) fueron hallados a alturas entre 0,25-1,7 m sobre el riachuelo “Quebrada Agüetarro” (Fig. 1C), el cual tiene una distancia entre sus orillas de 2,5-3,5 m en la parte muestreada. Las hembras se encontraban sobre rocas a baja altura y los machos sobre el haz de frondas de helechos y plantas de Cyclanthus sp. (Cyclanthaceae).

Durante muestreos nocturnos en mayo de 2009 y febrero de 2010, se avistaron dos hembras con huevos en su interior indicando que estaban en período reproductivo (observación personal). Cortés Bedoya (2010) analizó la dieta de S. punctulata en esta localidad, la cual está compuesta de: Blattodea (Blattidae), Figura 3. Distribución geográfica deSachatamia punctulata en Coleoptera (Chrysomelidae), Diptera (Cimicidae, Colombia Drosophilidae, Muscidae, Simuliidae), Hymenoptera (Formicidae) y Lepidoptera elevación, en los departamentos de Antioquia, (Noctuidae), lo cual supone que esta especie es Caldas y Tolima (Ruiz-Carranza y Lynch 1995, insectívora generalista (Cortés Bedoya 2010). 1997, Gutiérrez-C. y Rivera-Correa 2007, Bernal y Lynch 2008, Llano-Mejía et al. 2010). En Antioquia En la Quebrada El Tigre, municipio La Victoria, ha sido registrada en: municipio de Cocorná, Caldas, se han observado hasta ocho individuos vereda La Granja (localidad típica); municipio de Maceo, vereda Las Brisas, Hacienda Santa Bárbara; municipio de San Luis, corregimiento El Prodigio, veredas Las Confusas y Playa Rosa, carretera La Dorada-Medellín. En Caldas se encuentra en el municipio de Samaná (Fig. 4), vereda "La Miel", campamento Tasajos, proyecto Miel II; vereda La Sonrisa, Quebrada Agüetarro (Fig. 1C); municipio La Victoria, vereda Carrizales, Hacienda Brisas de La Leita (Figs. 1D, 3); vereda Corinto, sitio Charco Azul; municipio de Norcasia, vereda Montebello, Quebrada Santa Bárbara. En el Tolima se ha registrado en el municipio de Falan, Finca "El Capricho", 1 km antes de la cabecera municipal (ver Apéndice I).

Figura 4. Panorámica del hábitat de Sachatamia punctulata en Historia natural el municipio de Samaná, oriente del departamento de Caldas, Colombia. Estos bosques corresponden a la zona de vida de Poco se conoce sobre la historia natural de S. bosque pluvial premontano (bp-PM) sensu Holdridge (1982), punctulata. Los individuos de esta especie son de o al Zonobioma húmedo tropical del Magdalena medio sensu Rodríguez et al. (2006). Fotografía: Julián Andrés Rojas. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 33 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014 de S. punctulata agrupados en pequeñas “islas” Literatura citada (rocas con gran cantidad de ciclantáceas) que cortan el curso de agua al interior de la quebrada. Bernal, M. H. y J. D. Lynch. 2008. Review and analysis En esta localidad los machos se han escuchado of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. Zootaxa 1826: 1-25. vocalizando entre las 20:00-21:00 h por encima de Cisneros-Heredia, D. F. y R. W. McDiarmid. 2007. Revision 3 m de altura, y posteriormente descienden por of the characters of Centrolenidae (Amphibia: Anura: la vegetación para ubicarse en las perchas antes Athesphatanura), with comments on its taxonomy and mencionadas. the description of new taxa of glassfrogs. Zootaxa 1572: 1-82. Cortés Bedoya, S. 2010. Ecología trófica del ensamble de Según Ruiz-Carranza y Lynch (1995), una de las ranas de cristal (Anura: Centrolenidae) en una región del hembras colectadas de la serie tipo contenía huevos Magdalena medio Caldense. Tesis pregrado, Universidad de color crema claro de diferentes tamaños; los de Caldas. Manizales, 48 pp. más grandes presentaban el polo animal de color Guayasamin, J. M., E. Lehr, D. Rodríguez, y C. Aguilar. 2006. A new species of glass frog (Centrolenidae: Cochranella negro y el vegetativo de color crema. ocellata Group) from central Peru. Herpetologica 62: 163- 172. Amenazas Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, L. Trueb, J. Ayarzagüena, M. Rada y C. Vilà. 2009. Phylogenetic systematics of glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) and Esta rana de cristal se encuentra amenazada por their sister taxon Allophryne ruthveni. Zootaxa 2100: 1-97. la pérdida y fragmentación de su hábitat, debido Gutiérrez‐C., P. D. y M. Rivera‐Correa. 2007. Cochranella a la expansión de pasturas para ganadería, punctulata Ruiz Carranza & Lynch, 1995 ‐ new record from la construcción de represas hidroeléctricas, department of Antioquia (Colombia), with comments on el establecimiento de cultivos ilícitos y la conservation status. Herpetozoa 20: 70-77. Holdridge, L. R. 1982. Ecología basada en zonas de vida. San contaminación de los cuerpos de agua donde se José, Costa Rica. IICA. 215 pp. reproduce (Quevedo y Lynch 2004, Gutiérrez-C. y Llano-Mejía, J., A. M. Cortés-Gómez y F. Castro-Herrera. Rivera-Correa 2007). 2010. Lista de anfibios y reptiles del departamento del Tolima, Colombia. Biota Colombiana 11: 89-106. Quevedo Gil, A. y J. D. Lynch. 2004. Sachatamia punctulata. Estatus de conservación IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2013.1. http://www.iucnredlist.org/. Acceso el 9 de agosto de Sachatamia punctulata se encuentra vulnerable (VU) 2013. a la extinción, bajo el criterio B1 ab (iii), refiriéndose Rodríguez, N., D. Armenteras, M. Morales y M. Romero. a que su área de ocurrencia es pequeña (< 20000 2006. Ecosistemas de los Andes Colombianos. Segunda 2 Edición. Instituto de Investigación en Recursos Biológicos km ), dentro de la cual se distribuye de manera Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 154 pp. fragmentada, y su hábitat actualmente fluctúa o Ruiz-Carranza, P. M. y J. D. Lynch. 1991. Ranas Centrolenidae disminuye (Quevedo Gil y Lynch 2004). de Colombia I. Propuesta de una nueva clasificación genérica. Lozania (Acta Zoológica Colombiana) 57: 1-30. Ruiz-Carranza, P. M. y J. D. Lynch. 1995. Ranas Centrolenidae Perspectivas para la investigación y de Colombia V. Cuatro nuevas especies del género conservación Cochranella de la Cordillera Central. Lozania (Acta Zoológica Colombiana) 62: 1-23. Debido al desconocimiento casi total sobre los Ruiz-Carranza, P. M. y J. D. Lynch. 1997. Ranas Centrolenidae aspectos básicos de su biología, en especial lo de Colombia X: los centrolénidos de un perfil del flanco oriental del departamento de Caldas. Revista de la concerniente a su reproducción, se hace necesario Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y desarrollar un programa de investigación sobre Naturales 21: 541-553. la historia natural de la especie que aporte la información necesaria para implementar acciones de conservación específicas para sus poblaciones. Además, consideramos importante la evaluación y monitoreo de algunas de las poblaciones conocidas, para determinar sus tendencias demográficas a través del tiempo y evaluar los posibles factores asociados a las mismas.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 34 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014

Acerca de los autores

Julián Andrés Rojas-Morales tiene intereses de in- vestigación dirigidos al campo de la ecología tropical, enfocándose particularmente hacia la historia natural, ecología y biogeografía de ranas y serpientes neotropicales, aspectos que pretende integrar para desarrollar programas e iniciativas de conservación de biodiversidad. Andrea Castro-Gómez está interesada en el estudio de anfibios, específicamente aspectos ecológicos, mode- lamiento de distribución de especies y biogeografía, con el fin de generar estrategias de manejo y conser- vación. Viviana Andrea Ramírez-Castaño está interesada en el estudio de anuros de la región tropical andina, particularmente en la ecología de sus poblaciones y en aspectos ecotoxicológicos que explican la disminución poblacional de las especies.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 35 Sachatamia punctulata Rojas-Morales et. al. 2014

Apéndice I. Localidades georreferenciadas de la distribución geográfica conocida de Sachatamia punctulata. Entre paréntesis se señalan los municipios y con asterisco se señala la localidad tipo. Los acrónimos de las colecciones revisadas virtualmente corresponden a: MHUA (Museo Herpetológico de la Universidad de Antioquia); ICN (Instituto de Ciencias Naturales); MHN- UC (Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas).

Localidad Latitud Longitud Altitud Fuente (m.s.n.m.) Antioquia (Maceo): Vereda "Las Brisas", Hacienda Santa 6.533333 -74.633333 515-575 MHUA-A 4071 Bárbara. *Antioquia (Cocorná): Vereda y quebrada "La granja" km 93 6.050000 -75.066666 900-930 ICN 15800 carretera Medellín-Bogotá. Antioquia (San Luis): Corregimiento El Prodigio, carretera La 5.989721 -74.95755 350-470 ICN 38095 Dorada-Medellín. Caldas (Samaná): quebrada Agüetarro, vereda La Sonrisa, sitio 5.610583 -74.956868 680 MHN-UC 0032- del trasvase del Riomanso al río La Miel. 33 Caldas (Norcasia): quebrada Santa Bárbara, río Moro, vereda 5.564722 -74.956111 450 ICN 43512 Montebello. Caldas (Samaná): Vereda "La miel", campamento tasajos, 5.350272 -75.039707 640-660 ICN 34745 proyecto Miel II. Caldas (La Victoria): sitio Charco Azul, vereda Corinto. 5.397222 -74.921389 510 ICN 43513 Caldas (La Victoria): Hacienda Brisas de La Leita, vereda 5.566389 -74.866389 523 Observación Carrizales. personal Tolima (Falan): Finca "El Capricho" por carretera, 1 Km antes 5.312188 -74.928722 930 ICN 17855 de Falan.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 36 Volumen 2 (2): 37-42 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Dendropsophus microcephalus (Cope, 1886)

Ranita amarilla de charca

Wolfgang Buitrago-González1, Fernando Vargas-Salinas2

1Grupo de Estudio en Herpetología (GEHUQ), Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología (CIBUQ), Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. 2 Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia.

*Correspondencia: Wolfgang Buitrago-González [email protected]

Fotografía: Fernando Vargas-Salinas

Taxonomía y sistemática al. 2005). Análisis citogenéticos sugieren que D. microcephalus está estrechamente relacionado a Dendropsophus microcephalus fue descrita por Cope nivel filogenético con D. sartori y D. robertmertensi (1886) basándose en dos individuos colectados (Medeiros et al. 2013). No obstante, es posible que en Chiriquí, Panamá. Inicialmente se incluyó en D. microcephalus esté conformada por especies el género Hyla, pero actualmente se encuentra crípticas aún no descritas formalmente (Bolaños asignada al género Dendropsophus que fue et al. 2004). revalidado por Faivovich et al. (2005). Esta especie hace parte del grupo Dendropsophus microcephalus, Descripción morfológica el cual está compuesto por 33 especies y es diagnosticado con base en 42 transformaciones La siguiente descripción está basada en de proteínas nucleares y mitocondriales y genes Duellman (2001) y Savage (2002). Dendropsophus ribosomales (Faivovich et al. 2005). Desde una microcephalus es una especie cuyos individuos perspectiva morfológica, los renacuajos de las son relativamente pequeños en comparación a especies del grupo D. microcephalus se caracterizan otras especies de la familia Hylidae; los machos por la carencia de filas de dientes labiales y adultos exhiben una longitud rostro-cloaca papilas marginales en el disco oral (Faivovich et (LRC= 18-25 mm) menor a la exhibida por las

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 37 Dendropsophus microcephalus Buitrago-González y Vargas-Salinas. 2014

Figura 1. Renacuajo de Dendropsophus microcephalus. Ilustración basada en individuos de poblaciones del valle del Magdalena medio, Municipio de Yondó, Antioquia, Colombia.

hembras adultas (LRC= 24-31 mm). La piel es del cuerpo de 8,2 mm; hocico puntiagudo; lisa, excepto en el vientre y superficies ventrales narinas grandes y situadas dorsalmente; ojos de los muslos donde es granular; hocico corto, moderadamente pequeños y situados dorso- en vista dorsal es redondeado y en vista lateral lateralmente; boca pequeña, en posición terminal es truncado; tímpano diferenciado y de un tercio que carece de dientes queratinizados y de franjas del tamaño del ojo; saco vocal único, subgular y de papilas en el disco oral. El espiráculo es muy distensible. Los individuos se caracterizan sinistral y se encuentra justo posteroventral a los por tener brazos cortos y moderadamente ojos; tubo anal dextral; la musculatura caudal es robustos; tubérculos subarticulares distales; moderadamente profunda; la aleta dorsal es más dedos manuales cortos, anchos y con grandes profunda que la musculatura caudal y se extiende discos; prepolex moderadamente agrandado; sobre el cuerpo; la aleta ventral es menos profunda membrana interdigital poco evidente entre que la musculatura caudal (Fig. 1). Parte superior los dos primeros dedos. Las extremidades de la cabeza y cuerpo de color amarillento oscuro; posteriores son moderadamente cortas y fuertes; vientre de color blanco, la mitad anterior de la tubérculos subarticulares grandes; dedos cola carece de pigmento, mientras que la mitad pediales moderadamente largos y delgados; posterior es de color naranja. discos ligeramente pequeños con respecto a los manuales; tres cuartas partes de los dedos del pie Distribución geográfica son palmeados. Dendropsophus microcephalus se distribuye en las Dendropsophus microcephalus tiene el dorso marrón tierras bajas del Atlántico desde los estados del sur amarillento con una red de líneas marrones que de Veracruz y norte de Oaxaca en México, hasta el se fusionan para frecuentemente formar una norte y el este de América del Sur, en Colombia y marca en forma de H; presentan una línea lateral Venezuela; también se ha registrado la especie en marrón que se extiende desde la narina, pasa por las islas de Trinidad y Tobago y la isla de Trinidad, el cantus rostralis y borde superior del tímpano al sureste de Brasil (Bolaños et al. 2004). Su hasta la ingle. Esta línea marrón está acompañada distribución altitudinal va desde el nivel del mar por encima de una línea blanca estrecha. La región hasta los 1300 m.s.n.m. (Duellman 2001, Bolaños axilar, la base del brazo, la ingle y los muslos son et al. 2004). En Colombia, D. microcephalus está en de color amarillo; vientre blanco; iris de color la región del Pacifico y el Caribe, y en los valles bronce y pardo en la parte anterior y posterior de interandinos del rio Cauca y el río Magdalena en la pupila. los departamentos de Chocó, Antioquia, Caldas, Tolima, Valle del Cauca, Córdoba, Atlántico, Las larvas de D. microcephalus (etapa de desarrollo Sucre, Bolívar, Cesar, Magdalena, Cundinamarca, 34 según Gosner 1960) tienen una longitud Santander y Arauca (Lynch 2004, Bolívar-G et al. promedio total de 20,5 mm y una longitud promedio 2009, Acosta-Galvis 2012; Fig. 2).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 38 Dendropsophus microcephalus Buitrago-González y Vargas-Salinas. 2014

Aspectos de la biología reproductiva referentes a competencia intraespecífica, selección de pareja y costos fisiológicos de la producción de cantos han sido estudiados en detalle en D. microcephalus (Schwartz 1987, 1993, Schwartz y Wells 1985, Schwartz et al. 1995). La competencia intraespecífica entre machos en los coros es intensa; los machos frecuentemente responden a los cantos de conespecíficos con un incremento en la tasa de canto y un incremento en la longitud y/o en el número de notas de su canto. Dado que cada nota del canto es una contracción de los músculos del tronco, lo anterior implica un incremento en la tasa metabólica de los machos y un desgaste fisiológico alto; de hecho, D. microcephalus es considerada la especie de anuro donde los machos hacen la mayor inversión energética en producción de canto (Wells y Taigen 1989). Las hembras prefieren cantos relativamente complejos, lo que posiblemente les indique la calidad de los machos

Figura 2. Distribución geográfica de Dendropsophus microcephalus en Colombia

Historia Natural

Dendropsophus microcephalus es una especie asociada a humedales en praderas de pastos y sabanas, borde de bosque y bosques secundarios; es frecuente observarla en hábitats alterados como poteros, áreas aledañas a carreteras y construcciones humanas (Duellman 2001, Bolaños 2004, Bolívar-G et al. 2009). Los individuos son de actividad nocturna y durante el día se ocultan en el envés o base de vegetación flotante. Por lo general, los sitios de reproducción son charcas temporales o permanentes y pantanos donde se forman densos coros de machos (Fig. 3). Los machos cantan normalmente sobre la vegetación en el borde del agua (Fig. 4). El canto de anuncio de D. microcephalus asemeja al sonido producido por muchos insectos: "creeek-eek-eek-eek" y consiste en múltiples notas (una introductoria seguida de varias notas bifásicas); el canto exhibe dos frecuencias con un claro énfasis alrededor de 2,9 y 6 kHz (Savage 2002, Wells 2007; ver Fig. 5). Figura 3. Hábitats de reproducción de Dendropsophus microcephalus. Fotos: Fernando Vargas-Salinas.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 39 Dendropsophus microcephalus Buitrago-González y Vargas-Salinas. 2014

a escoger como potenciales parejas (Schwartz 1986, Wells y Taigen 1989). En algunos casos se ha observado que la hembra puede producir cantos en respuesta a los cantos de los machos (J. J. Schwartz, comunicación personal citada por Wells 2007).

Los huevos son depositados en pequeñas masas que flotan cerca de la superficie del agua y por lo general están conectados a la vegetación emergente (Duellman 2001). Las larvas se alimentan de partículas relativamente grandes y son considerados como macrófagos que se alimentan de zooplancton (Savage 2002, Wells 2007). Lynch (2006) menciona algunas características morfológicas de renacuajos de D. microcephalus en poblaciones del Caribe colombiano. Vargas-Salinas y Aponte-Gutiérrez (2013) presentan algunas medidas corporales de renacuajos en poblaciones del Magdalena medio de Colombia.

Amenazas

Figura 4. Macho cantando y amplexus de Dendropsophus mi- No se considera a Dendropsophus microcephalus crocephalus. Fotos: Fernando Vargas-Salinas. como una especie amenazada ya que su área de distribución es amplia y sus poblaciones aparentemente son abundantes incluso en áreas con alto grado de perturbación humana (Bolaños et al. 2004). Sin embargo, el ruido antropogénico podría alterar el comportamiento de canto de los machos y potencialmente reflejarse en una disminución del éxito de apareo de los individuos (Kaiser et al. 2011).

Estado de Conservación

Actualmente Dendropsophus microcephalus no está incluida en la lista del acuerdo internacional CITES (www.cites.org) ni en los libros rojos de Colombia (Rueda-Almonacid et al. 2004); en la IUCN (www.iucnredlist.org) está en la categoría de preocupación menor y se sugiere que sus poblaciones tienden al incremento (Bolaños et al. 2004). No obstante, Elizondo (2000) menciona que en Costa Rica D. microcephalus está considerada como una especie bajo amenaza de extinción y Figura 5. Oscilograma y espectrograma del canto de anuncio existen acuerdos legales que la protegen. de Dendropsophus microcephalus. Figuras realizadas a partir de grabaciones obtenidas en una agregación reproductiva en el valle del Magdalena medio, Municipio de Yondó, Antioquia, Colombia. Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 40 Dendropsophus microcephalus Buitrago-González y Vargas-Salinas. 2014

Perspectivas para la investigación y Kaiser, K., D. G. Scofield, M. Alloush, M. R. Jones, R. M., conservación Marczak, S., Martineau, K. y Oliva, M. A. 2011. When sounds collide: the effect of anthropogenic noise on a breeding assemblage of frogs in Belize, Central America. Dendropsophus microcephalus es una especie Behaviour. 148, 215-232. abundante, con una detectabilidad y Lynch, J.D. 2006. The tadpoles of frogs and toads found in probabilidad de captura alta. Puede persistir en the lowlands of northern Colombia. Revista Academia hábitats altamente perturbados, lo cual ofrece Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 30: 443-457. oportunidades para realizar estudios ecológicos Medeiros, L. R., L. B. Lourenço, D. C. Rossa-Feres, A. P. y conductuales. Además, la distribución Lima, G. V. Andrade, A. A. Giaretta, G. T. Egito. 2013. geográfica y aspectos de la historia natural como Comparative cytogenetic analysis of some species of the la dieta, depredadores, patrones de apareamiento, Dendropsophus microcephalus group (Anura, Hylidae) in the light of phylogenetic inferences. BMC genetics 14: 59. características de crecimiento y demografía de las Rueda-Almonacid, J. V., J. D. Lynch y A. Amézquita. 2004. poblaciones de esta especie en Colombia es poco Libro Rojo de los Anfibios de Colombia. Serie Libros de conocida. Análisis moleculares con muestras Especies Amenazadas de Colombia. Instituto de Ciencias provenientes de distintas poblaciones de D. Naturales-Universidad Nacional de Colombia, Ministerio microcephalus de Colombia, ayudarían a clarificar del Medio Ambiente. Bogotá, DC-Colombia. 384 pp. Savage, J. M. 2002. The Amphibians and Reptiles of Costa su estatus taxonómico y relaciones filogenéticas. Rica. University of Chicago Press. Chicago and London. 934 pp. Agradecimientos Schwartz, J. J. 1986. Male calling behavior and female choice in the Neotropical treefrog Hyla microcephala. Ethology 73: 116-127. A N. Díaz-Gutiérrez y a los dos revisores anónimos Schwartz, J. J. 1987. The importance of spectral and temporal quienes con sus comentarios mejoraron versiones properties in species and call recognition in a Neotropical previas de esta ficha. treefrog with a complex vocal repertoire. Animal Behavior 35: 340-347. Literatura citada Schwartz, J. J. 1993. Male calling behavior, female discrimination and acoustic interference in the Neotropical treefrog Hyla microcephala under realistic Acosta-Galvis, A R. 2012. Anfibios de los enclaves secos en acoustic conditions. Behavioral Ecology and Sociobiology la ecorregión de La Tatacoa y su área de influencia, alto 32: 401-414. Magdalena, Colombia. Biota Colombiana, 13: 182-210. Schwartz, J. J. y K. D. Wells. 1985. Intra- and interspecific vocal Bolaños, F., G. Santos-Barrera, F. Solís, R. Ibáñez, L. D. Wilson, behavior of the Neotropical treefrog Hyla microcephala. J. Savage, J. Lee, M. Trefaut Rodrigues, U. Caramaschi, Copeia 1985: 27-38. A. Mijares, y J. Hardy. 2008. Dendropsophus microcephalus. Schwartz, J. J., Ressel, S. J. y Bevier, C. R. 1995. Carbohydrates The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.2. and calling: depletion of muscle glycogen and the . Acceso el 31 October 2013. chorusing dynamics of the Neotropical treefrog Hyla Bolívar-G, W., J. J. Ospina-Sarria, J. Méndez-Narváez, y C. microcephala. Behavioral Ecology and Sociobiology 37: .E Burbano-Yandi. 2009. Amphibia, Anura, Hylidae, 125-135. Dendropsophus microcephalus (Boulenger, 1898): Vargas-Salinas F. y Aponte-Gutiérrez A. 2013. Herpetofauna. Distribution extensions. Check List. 5: 926-928. pp. 130-157. En: Fundación Biodiversa Colombia. Insumos Cope E. D. 1886. Thirteenth contribution to the herpetology para el plan de manejo ambiental de las haciendas of tropical America. Proceedings of the American Pampas, Javas y San Bartolo con miras a su inscripción a Philosophical Society, 23: 271-287. la red de reservas de la sociedad civil. Caracterización de Duellman W. E. 2001. The Hylid frogs of Middle America. fauna, socioeconómica y cultural y análisis SIG. 163 pp. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Ithaca, Wells, K. D. 2007. Ecology and behavior of amphibians. The New York. 1159p University of Chicago Press. Chicago and London. Elizondo L. 2000. Especies de Costa Rica. INBIO. http://darnis. Wells, K. D. y Taigen, T. L. 1989. Calling energetics of a inbio.ac.cr/FMPro?-DB=ubipub.fp3&-lay=WebAll&- Neotropical treefrog, Hyla microcephala. Behavioral Format=/ubi/detail.html&-Op=bw&id=4197&-Find. Ecology and Sociobiology 25: 13-22. Acceso el 5 de Diciembre de 2013. Faivovich, J., C. F. B. Haddad, P. C. D. A. Garcia, D. R. Frost, J. A. Campbell, y W. C. Wheeler. 2005. Systematic review of the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: a phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of the American Museum of Natural History 294: 1-240 Gosner, K. L. 1960. A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica. 16. 183-190.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 41 Dendropsophus microcephalus Buitrago-González y Vargas-Salinas. 2014

Acerca de los autores

Wolfgang Buitrago-González está interesado en la ta- xonomía de anfibios y reptiles, en la conservación y el monitoreo de poblaciones en la región neotropical.

Fernando Vargas-Salinas enfoca sus intereses de in- vestigación en aspectos conductuales y ecológicos de la herpetofauna neotropical y su relación con procesos de especiación y conservación.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 42 Volumen 2 (2): 43-50 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Cnemidophorus lemniscatus (Linnaeus 1758) Lagartija, lobito, cuco y abanico

Freddy A. Grisales-Martínez1,2, Beatriz Rendón-Valencia1

1Grupo Herpetológico de Antioquia, Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. 2Grupo Ecología y Conservación de Fauna Silvestre, Departamento de Ciencias Forestales, Área Curricular en Bosques y Conservación Ambiental, Universidad Nacional de Colombia, Medellín, Colombia.

Correspondencia: Freddy A. Grisales-Martínez [email protected]

Fotografía: Freddy A. Grisales- Martínez

Taxonomía y sistemática et al. 2012, Uetz y Hosek 2013). Sin embargo, recientemente se ha propuesto elevar C. l. espeuti, El lagarto Cnemidophorus lemniscatus (Squamata: C. l. gaigei y C. l. splendidus al nivel de especie, Teiidae) fue descrito inicialmente como Lacerta lo que sugeriría que C. lemniscatus no presenta lemniscata (Linneo 1758) y posteriormente fue subespecies y que no se distribuye en Colombia designado como Cnemidophorus lemniscatus (Mccranie y Hedges 2013). No obstante, para (Duméril y Bibron 1839). Evidencia filogenética efectos del presente documento, se adoptará la agrupa a los géneros Ameiva, Aspidocelis, taxonomía sugerida por Harvey et al. (2012). Cnemidophorus y Kentropyx en el clado Cnemidophorine (Reeder et al. 2002, Giugliano et Descripción morfológica al. 2007). Actualmente C. arenivagus, C. arubensis, C. cryptus, C. flavissimus, C. gramivagus, C. lemniscatus, La siguiente combinación de caracteres permite C. pseudolemniscatus y C. senectus conforman el identificar la especie C. lemniscatus: Las escamas grupo Cnemidophorus lemniscatus, considerado de la cabeza tienen forma de placas; las escamas el grupo más diverso dentro del género (Harvey parietales e interparietales suman cinco escudos, et al. 2012). Al interior de C. lemniscatus se han apertura nasal entre la sutura de dos placas, escama reconocido cuatro subespecies: C. l. lemniscatus, C. frontonasal entera, séptima supralabial reducida, l. espeuti, C. l. gaigei y C. l. splendidus, ocurriendo las octava en contacto con suboculares y tercera tres últimas en el territorio colombiano (Harvey infralabial alargada (Peters y Donoso-Barros 1970,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 43 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

Figura 1. Dimorfismo sexual deCnemidophorus lemniscatus. (A) Hembra; (B) Juvenil; (C) Macho; (D) Espolón anal. Fotos: Freddy A. Grisales-Martínez.

Harvey et al. 2012). Escamas dorsales granulares, una coloración marrón en la cabeza, garganta ocho hileras de escamas ventrales longitudinales, amarillenta a blanca, el dorso marrón oscuro, que son rectangulares y yuxtapuestas (Peters y con manchas pálidas en la zona lateral, presenta Donoso-Barros 1970). un diseño de 7 a 10 líneas longitudinales de color amarillo bronce pálido, el vientre es claro, En extremidades anteriores se diferencian de amarillento a verdoso, las extremidades se escamas granulares en vista ventral y placas de tornan marrón oscuro con manchas pálidas y la diferente tamaño en vista dorsal, mientras en las cola marrón oscura en su parte dorsal y tenue en extremidades posteriores el patrón de escamación la parte ventral (León y Cova 1973, Montgomery es inverso. La cola presenta escamas cuadradas et al. 2007, observación personal, Fig.1A-1B.). En imbricadas levemente quilladas (observación contraste, los machos adultos presentan un diseño personal) y se evidencian entre 34-47 poros con la cabeza verde y coloración azul en la región femorales (Harvey et al. 2012). Mésquita y Colli gular y en zona ventral; el dorso marrón sólo exhibe (2003) indicaron que la cola, tanto en adultos tres a cuatro líneas longitudinales y, lateralmente como en juveniles, representa aproximadamente presenta una coloración de amarillo a verde claro, dos terceras partes de la longitud total. con manchas blanquecinas (León y Cova 1973, Montgomery et al. 2007). Las extremidades son de En esta especie se presenta dicromatismo color marrón, conservando las manchas blancas, y ontogénico y sexual, donde los juveniles, los la cola se torna de color verde lateralmente (León subadultos y las hembras adultas presentan y Cova 1973, Montgomery et al. 2007; Fig. 1C).

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 44 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

Los individuos recién nacidos presentan cuerpos de agua, cauces secos e incluso se ha una longitud rostro cloaca (LRC) de 26 mm, registrado en jardines y patios de zonas urbanas longitud total (LT) de 58 mm y un peso de 0,9 (Cole y Dessauer 1993, Vitt y Carvalho 1995). g (Montgomery et al. 2007). Esta es una especie Este lagarto de hábito principalmente terrestre con dimorfismo sexual en tamaño corporal, con eventualmente se observa trepando pequeños machos adultos que presentan una LRC de 48-86 arbustos (León y Cova 1973, Dixon y Staton 1977), mm, alcanzando una LT de 350 mm y con un peso es asociado a zonas abiertas y hábitats con altos de 6,6-17 g; las hembras adultas presentan tallas niveles de intervención antrópica (Serena 1984, menores, con una LRC de 48-70 mm, alcanzando Cole y Dessauer 1993). Es una especie diurna una LT de 290 mm con un peso 5-9,5 g (Mojica et al. (Menezes et al. 2000, Mojica et al. 2003, Mesquita 2003, Montgomery et al. 2007, Grisales-Martínez y Colli 2003), con un pico de actividad en las 2013). Finalmente, en los machos se evidencia horas más calurosas del día (Grisales-Martínez otro carácter sexual secundario como lo es la 2013), patrón unimodal común para otros lagartos presencia de escamas paracloacales puntiagudas con altos requerimientos térmicos (Hatano et reconocidas como “espolones anales”, los cuales al. 2001, Dias y Rocha 2004, Rocha et al. 2009), se ubican en la parte antero-lateral de la cloaca lo que maximiza la ganancia de calor (Rocha siendo más evidentes en individuos adultos 2000). Presenta elevadas temperaturas corporales (Montgomery et al. 2007; Fig. 1D). (Mesquita y Colli 2003, Grisales-Martínez 2013) y aunque la heliotermia es el principal modo de Distribución geográfica obtención de calor (Vitt 1995, Mojica et al. 2003), puede ser considerado un generalista térmico Cnemidophorus lemniscatus es una especie que utiliza alternativamente la heliotermia y la restringida a la región neotropical, con una tigmotermia (Grisales-Martínez 2013). distribución que incluye el norte de Suramérica en Colombia, Guyana Francesa, Surinam, Venezuela y el norte de Brasil; Centroamérica incluyendo Belice, Costa Rica, Guatemala, Honduras, El Salvador, Nicaragua y Panamá (Cole y Dessauer 1993, Harvey et al. 2012, Uetz y Hosek 2013). Además, presenta poblaciones en varias islas del Mar Caribe (León y Cova 1973, McNish 2011), y se han reportado poblaciones introducidas en Miami, Florida (Montgomery et al. 2007, Butterfield et al. 2009). En Colombia esta especie es quizás uno de los reptiles de más amplia distribución (Fig. 2), con un rango altitudinal de 0 a 1500 m.s.n.m. (Dunn 1944, Melo y Pino 2008, Uetz y Hosek 2013). Las poblaciones insulares de San Andrés y Providencia pertenecen a la subespecie C. l. speuti (Harvey et al. 2012, Mccranie y Hedges 2013); en contraste en el área continental se encuentra C.l. gaigei para el norte y centro de Colombia (Ruthven 1915, Mccranie y Hedges 2013), y C. l. splendidus hacia el oriente del país, en los llanos orientales y la amazonia (Cole y Dessauer 1997, Markezich et al. 1997, Mccranie y Hedges 2013).

Historia natural

Cnemidophorus lemniscatus es abundante en áreas Figura 2. Distribución geográfica de Cnemidophorus lemniscatus en Colombia. Localidades de San Andrés Islas no son con vegetación baja, claros de bosque, orillas de mostradas en el mapa (ver Apéndice I)

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 45 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

La reproducción sexual es ampliamente Butterfield et al. 2009). Este lagarto no afronta documentada para la especie (Serena 1984, Sites amenazas directas, ya que no representa beneficios et al. 1990, Cole y Dessauer 1993, Mésquita y Colli económicos, alimenticios o culturales para la 2003, Butterfield et al. 2009), pero se ha reportado población humana, además de no considerarse la partenogénesis como estrategia reproductiva como una especie peligrosa o perjudicial (Cole en poblaciones de Brasil (Vanzolini 1970, Sites et y Dessauer 1993, Montgomery et al. 2011). al. 1990) y Surinam (Hoogmoed 1973). El tamaño No obstante, la mayor amenaza para lagartos de madurez sexual es variable: en Colombia, se está relacionada con el aumento gradual de la reporta que los machos alcanzan la madurez con temperatura a nivel global, lo que puede conducir LRC de 48 mm y las hembras con LRC de 51 mm a colapsos demográficos y/o extinciones locales (Mojica et al. 2003); en Brasil el tamaño es de 51 mm (Sinervo et al. 2010), como podría ser el caso de C. para machos y 49 mm para hembras (Mequita y lemniscatus. Colli, 2003); en Honduras se reportan los mayores tamaños, con LRC de 55 mm para machos y de 57 Estado de conservación mm para hembras (Montgomery et al. 2011). Cnemidophorus lemniscatus no ha sido evaluado Cnemidophorus lemniscatus presenta múltiples bajo los criterios de la Unión Internacional para eventos de postura durante un mismo año (León la Conservación de la Naturaleza (IUCN), ni y Cova 1973, Mojica et al. 2003), con nidadas que se ha incluido en libros rojos o en listados de la oscilan entre 1 y 3 huevos (Mesquita y Colli 2003, Convención sobre el Comercio Internacional de Mojica et al. 2003). A pesar de inferir reproducción Especies (CITES). continua, como es característico en lagartos neotropicales (León y Ruiz 1971, Tinkle et al. Perspectivas para la investigación y 1970). Castro (1994) encontró que en poblaciones conservación de los llanos orientales en Colombia se producían dos nidadas al año, mientras que Magnusson Se hace necesario incorporar evidencia molecular (1987) en las sabanas amazónicas, documentó una para determinar con certeza el estatus taxonómico reproducción estacional. al que se deben asignar las subespecies presentes en Colombia, partiendo de la hipótesis propuesta Es un forrajeador activo (Menezes et al. 2000, por Mccranie y Hedges (2013). Adicionalmente, se Mojica et al. 2003, Mesquita y Colli 2003), con una debe avanzar en investigaciones referentes a los dieta generalista (Vitt y Carvalho 1995, Mesquita y aspectos ecológicos, fisiológicos y genéticos de la Colli 2003), constituida principalmente por larvas especie, que se presenta como un útil modelo de de coleopteros, abejas, orugas y arañas (León y estudio, ya que es una especie con reproducción Cova 1973, Cope 1982, Mesquita y Colli 2003, continua, cortos tiempos generacionales, Montgomery et al. 2011), aunque eventualmente actividad diurna, táctica de forrajeo activa, alta consume materia vegetal (Mijares-Urrutia et al. detectabilidad, además de su abundancia y amplia 1997) como flores y semillas (Mésquita y Colli distribución en Colombia. 2003, Figeras et al. 2008, Montgomery et al. 2011). Como principales depredadores de este lagarto Agradecimientos se han reportado serpientes como Mastigodryas melanolomus (Montgomery et al. 2007) y Agradecemos a los revisores anónimos por sus Mastigodryas pleii (Mendoza y Rodriguez 2010). valiosos comentarios para la elaboración de esta ficha. Al Museo Herpetológico de la Universidad Amenazas de Antioquia (MHUA) por suministrar datos de georeferenciación y por el préstamo de Cnemidophorus lemniscatus es altamente tolerante especímenes. A Juan Pablo Hurtado por a las transformaciones de uso del suelo, ya que proporcionar material bibliográfico. ocurre en variedad de hábitat con diferente grado de intervención, por lo que se ha catalogado como un eficiente colonizador (Figeras et al. 2008,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 46 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

Literatura citada lemniscatus (Sauria: Teiidae) en Cumana, Venezuela. Caribbean Journal of Science 13: 63-73. Butterfield, B. P., J. B. Hauge, A. Flanagan y J. M. Walker. Magnusson, W. E. 1987. Reproductive cycles of teiid lizards 2009. Identity, Reproduction, Variation, Ecology, and in Amazonian savannah. Journal of Herpetology 21: 307- Geographic Origin of a Florida Adventive: Cnemidophorus 316. lemniscatus (Rainbow Whiptail Lizard, Sauria: Teiidae). Markezich, A. L., C. J. Cole y H. C. Dessauer, 1997. The Southeastern Naturalist 8: 45-54. blue and green whiptail lizards (Squamata: Teiidae: Castro, F. 1994. Anfibios y Reptiles del Llano. Naturaleza de Cnemidophorus) of the Peninsula de Paraguana, Venezuela: la Orinoquia. Cristina Uribe editores, Bogotá. Colombia. systematics, ecology, descriptions of two new taxa, and Cole, C. J. y H. C. Dessauer. 1993. Unisexual and bisexual relationships to whiptails of the Guianas. American whiptail lizards of the Cnemidophorus lemniscatus complex Museum Novitates 3207: 1-60. (Squamata: Teiidae) of the Guiana Region, South America, Mccranie, J. R. y S. B. Hedges. 2013. A review of the with descriptions of new species. American Museum Cnemidophorus lemniscatus group in Central America Novitates 3081: 1-30. (Squamata: Teiidae), with comments on other species in Cope, E. D. 1982. A synopsis of the species of teiids the group. Zootaxa 3722: 301-316. genus Cnemidophorus. Transactions of the American McNish, T. 2011. La fauna del archipiélago de San Andrés, Philosophical Society 17: 27-52. Providencia y Santa Catalina, Colombia, Suramérica. Dias, J. R. y C. F. D. Rocha. 2004. Thermal ecology, activity Colombia Andina de Impresos. M&B Producciones y patterns, and microhabitat use by twosympatric whiptail Servicios Ltda. Bogotá, Colombia. 209 pp. lizards (Cnemidophorus abaetensis and Cnemidophorus Melo, A. I. y E. P. Pino. 2008. Estructura y abundancia ocellifer) from northeastern Brazil. Journal of Herpetology poblacional de Ameiva ameiva y Cnemidophorus lemniscatus 38: 586-588. (Sauria: Teiidae) en el sector nororiental del embalse El Dixon, J. R. y M. A. Staton. 1977. Arboriality in the lizard Guájaro, La Peña, Departamento del Atlántico, Colombia. Cnemidophorus lemniscatus (Reptilia, Lacertilia, Teiidae) in Herpetotrópicos 4: 31-37. the Venezuelan Llanos. Journal of Herpetology 11: 108- Mendoza, R. J. S. y S. N. Rodríguez. 2010. Observaciones 111. sobre algunos aspectos del comportamiento depredador Duméril, A. M. C. y G. Bibron. 1839. Erpétologie Générale on en condiciones naturales y en cautividad de la serpiente Histoire Naturelle Complète des Reptiles. Vol.5. Roret/ diurna Mastigodryas pleei (Duméril y Bibron 1854). Fain et Thunot, Paris, 871 pp. Revista Colombiana de Ciencias Animales 2: 253-263. Dunn, E. R. 1944. Los géneros de Anfibios y Reptiles de Menezes, V. A., C. F. D. Rocha y G. F. Dutra. 2000. Colombia, II. Segunda Parte: Reptiles, Orden de los Termorregulação no lagarto partenogenético Saurios. Caldasia 11: 1-110. Cnemidophorus nativo (Teiidae) em uma área de restinga Figueras, J., L. A. González, A. Prieto, J. Velásquez y H. Ferrer do nordeste do Brasil. Revista de Etología 2: 103-109. 2008. Hábitos alimentarios del lagarto Cnemidophorus Mesquita, D. O. y G. R. Colli. 2003. Geographical variation lemniscatus (Linnaeus, 1758) (Sauria: Teiidae) en dos zonas in the ecology of populations of some Brazilian species xerofíticas del estado Sucre, Venezuela. Acta Biologica of Cnemidophorus (Squamata, Teiidae). Copeia 2: 285-298. Venezolana 28: 11-22 Mijares-Urrutia, A., B. Colvee y R. A. Arends. 1997. Giugliano, L. G., R. G. Collevatti, y G. R. Colli. 2007. Molecular Sauria: Cnemidophorus lemniscatus (NCN). Herbivory. dating and phylogenetic relationships among Teiidae Herpetological Review 28: 88. (Squamata) inferred by molecular and morphological Mojica, B. H., B. H. Rey, V. H. Serrano y M. P. Ramírez-Pinilla. data. Molecular Phylogenetics and Evolution 45: 168-179. 2003. Annual reproductive activity of a population of Grisales-Martínez, F. A. 2013. Ecología térmica de Cnemidophorus lemniscatus (Squamata: Teiidae). Journalof Cnemidophorus lemniscatus (Squamata:Teiidae) en un área Herpetology 37: 35-42. de bosque tropical seco en el occidente medio antioqueño. Montgomery, C. E., R. N. Reed, H. J. Shaw, S. M. Boback y Tesis de Grado. Universidad de Antioquia. Medellín, J. M. Walker. 2007. Distribution, habitat, size, and color Colombia. 38 pp. pattern of Cnemidophorus lemniscatus (Sauria: Teiidae) Harvey, M. B., G. N. Ungueto y R.L. Gutberlet, Jr. 2012. on Cayo Cochino Pequeño, Honduras. Southwestern Review of teiid morphology with a revised taxonomy Naturalist 52: 38-45. and phylogeny of the Teiidae (Lepidosauria: Squamata). Montgomery, C., S. M. Boback, S. W. Green, M. A. Paulissen y Zootaxa 3459: 1-156. J. M. Walker. 2011. Cnemidophorus lemniscatus (Squamata: Hatano, F. H., D. Vrcibradic, C. A. B. Galdino, M. Cunha- Teiidae) on Cayo Cochino Pequeño, Honduras: extent Barros, C. F. D. Rocha y M. Van Sluys. 2001. Thermal of island occupancy, natural history, and conservation ecology and activity patterns of the lizard community of status. Herpetological Conservation and Biology 6: 10-24. the restinga of Jurubatiba, Macaé, RJ. Revista Brasileira de Peters, J. A. y R. Donoso-Barros. 1970. Catalogue of Biologia 61: 287-294. the Neotropical Squamata. Part II. Lizards and Hoogmoed, M. S. 1973. Notes on the herpetofauna of amphisbaenians. Bulletin of the United States National Surinam. IV. The lizards and amphisbaenians of Surinam. Museum 297: 1-293. Biogeographica 4: 1-419. Reeder, T. W., C. J. Cole y H. C. Dessauer. 2002. Phylogenetic León, J. y L. Ruiz. 1971. Reproducción de la lagartija Ameiva Relationships of Whiptail Lizards of the Genus bifrontata (Sauria: Teiidae). Caribbean Journal of Science Cnemidophorus (Squamata: Teiidae): a test of monophyly, 11: 195-201. reevaluation of karyotypic evolution, and review of Leon, J. R. y L. J. Cova. 1973. Reproducción de Cnemidophorus hybrid origins. American Museum Novitates 3365: 1-61. Rocha, C. F. D. 2000. Biogeografia de répteis de restinga: Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 47 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

distribuição, ocorrência e endemismo. Pp. 99-116. En: Esteves F. A. y L. D. Lacerda (ed.). Ecologia de restingas e lagoascosteiras. Rio de Janeiro: Universidade Federal do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro, Brasil. Rocha, C. F. D., M. Van Sluys, D. Vrcibradic, M. C. Kieffer, V. A. Menezes, y C. C. Siqueira. 2009. Comportamento de termo regulaçãoem lagartos brasileiros. Oecologia Brasiliensis 13: 115-131. Ruthven, A. G. 1915. Description of a new subspecies of Cnemidophorus lemniscatus Laurenti. Occasional Papers of the Museum of Zoology, University of Michigan 16: 1-4. Serena, M. 1984. Distributionand habitats of parthenogenetic and sexual Cnemidophorus lemniscatus (Sauria: Teiidae) in Surinam. Copeia 3: 713-719. Sinervo, B., F. Méndez, D. Nles, B. Heulin, E. Bastiaans, M. Villagrán, R. Lara, N. Martínez, M. L. Calderón, R. M. Meza, H. Gadsden, L. J. Avila, M. Morando, I. J. De la Riva, P. Victoriano, C. F. D. Rocha, N. Ibargüengoytía, C. Aguilar, M. Massot, V. Lepetz, T. A. Oksanen, D. G. ChappleA. M. Bauer, W. R. Branch,J. Clobert y J. W. Sites. 2010. Erosion of lizard diversity by climate change and altered thermal niches. Science 328: 894-899. Sites, J. W. Jr., D. M. Peccinini-Seale, C. Moritz, J. W. Wright, y W. M. Brown. 1990. The evolutionary history of parthenogenetic Cnemidophorus lemniscatus (Sauria, Teiidae). I. Evidence for a hybrid origin. Evolution 44: 906-921. Tinkle, D. W., H. M. Wilbur y S. G. Tilley. 1970. Evolutionary strategies in lizard reproduction. Evolution 24: 55-74. Uetz, P. y J. Hosek. 2013. The Reptile Data Base. Version 2013.1.Electronic Data base accessible at http://www. reptile-database.org/. Acceso el 05 de Agosto de 2013. Vanzolini, P. E. 1970. Unisexual Cnemidophorus lemniscatus in the Amazon valley: a preliminary note (Sauria: Teiidae). Papéis Avulsos de Zoologia 23: 63-68. Vitt, L. J. 1995. The ecology of tropical lizards in the Caatinga of northeast Brazil. Occasional Papers of the Museum of Natural History 1: 1-29. Vitt, L. J. y C. M. Carvalho. 1995. Niche partitioning in a tropical wet season: lizards in the Lavrado area of northern Brazil. Copeia 2: 305-329.

Acerca de los autores

Freddy A. Grisales-Martínez está interesado en investigaciones acerca de diferentes aspectos ecológicos y biológicos, teniendo como objeto de estudio escama- dos neotropicales. Beatriz Rendón-Valencia está interesada en el estudio de parámetros demográficos, ecología y conservación de reptiles.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 48 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

Apéndice I. . Coordenadas de localidades en Colombia donde se ha registrado Cnemidophorus lemniscatus.

Localidad Latitud Longitud Altitud Voucher (m.s.n.m.) Antioquia: San Roque, Quebrada La Vega 6.490611 -74.836833 848 MHUA-R 10681 Antioquia: Maceo, Hacienda Santa bárbara 6.544100 -74.640200 513 MHUA-R 10746 Antioquia: San Luis, El cruce 6.019430 -74.960210 598 MHUA-R 11486 Antioquia: Maceo, Las Brisas 6.546900 -74.643600 499 MHUA-R 11499 Antioquia: Turbo, Casco urbano 8.115750 -76.753600 0 MHUA-R 11516 Antioquia: Santafé de Antioquia, El Hatillo 6.543611 -75.898889 MHUA-R 12298 Antioquia: Dabeiba, Pueste El Salado 6.959700 -76.235900 467 ICN 5594 Atlántico: Barranquilla, Casco urbano 10.983333 -74.777500 11 ICN 1143 Atlántico: Puerto Colombia, Cantera El Triunfo 11.031556 -74.878611 20 MHUA-R 11681 Arauca: Cerca de caserío Caño Limón 6.547500 -71.419444 165 ICN 6798 Bolívar, La Ceiba 8.900556 -74.978333 17 ICN 1010 Boyacá, Puerto Boyacá, El Lucero 6.004788 -74.434445 155 ICN 2421 Caldas: Norcasia, Caño El Tigre 5.559083 -74.868222 255 MHUA-R 10543 Caldas: Victoria, El Llano 5.319167 -74.820833 334 MHUA-R 11428 Cesar: Becerril, Ciénaga Grande 9.370833 -73.602667 41 MHUA-R 11063 Cesar: La Gloria, Corregimiento La Bubeta 8.733300 -73.583300 150 MHUA-R 11236 Cesar: Jagua de Ibirico, Caño Canime 9.573500 -73.270113 190 MHUA-R 12376 Cesar: Aguachica 8.318432 -73.617153 172 ICN 5255 Chocó: Acandí, La Playona 8.533300 -77.233300 0 MHUA-R 10180 Córdoba: Ayapel, Corregimiento El Cedro, Camino de los 8.466700 -75.450000 96 MHUA-R 11525 Mangos Córdoba: Lorica 9.168333 -75.815556 10 ICN 5421 Guajira: Barrancas, Oreganal. 10.958900 -72.790800 160 MHUA-R 10207 Guajira: Barrancas, Caserío Campo Alegre 10.941667 -72.761667 152 MHUA-R 11687 Guajira: Uribía 11.666139 -71.898333 17 MHUA-R 11944 Guajira: Cabo de La Vela 12.206389 -72.180278 5 ICN 5277 Guajira: Camarones, Casco urbano 11.423611 -73.062778 10 ICN 5343 Guaviare: San José del Guaviare 2.335000 -72.070000 200 ICN 1515 Magdalena: San Zerón, Corregimiento Angostura, Finca Isla 9.305300 -74.384400 15 ICN 5256 León Magdalena: Guacoche 11.240000 -73.696667 13 MHUA-R 10949 Meta: Villavicencio, Universidad Unillanos, km 12 vía Puerto 4.153300 -73.635000 500 ICN 5532 López Meta: El Porvenir 4.737222 -71.401111 135 MHUA-R 11905 Norte de Santander: Tibú, Llano Grande 8.763889 -72.758611 51 ICN 988 San Andrés y Providencia: Barrio Sari Bay 12.584700 -81.700600 0 MHUA-R 11790 San Andrés y Providencia: Alto Harmony Hall 12.548611 -81.719722 43 ICN 7033

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 49 Cnemidophorus lemniscatus Grisales-Martínez y Rendón-Valencia 2014

Apéndice I (Continuación). Coordenadas de localidades en Colombia donde se ha registrado Cnemidophorus lemniscatus.

Localidad Latitud Longitud Altitud Voucher (m.s.n.m.) Santander: Piedecuesta 7.021389 -73.096111 1295 MHUA-R 10699 Santander: Puerto Parra, Finca La Olinda 6.651700 -74.060800 145 UIS-R 210 Sucre: San Onofre, Reserva Natural Sanguaré 6.707837 -75.681278 10 MHUA-R 12424 Valle del Cauca: Cali, Corregimiento Pance, Club Social Bavaria 3.328300 -76.638600 1100 MHUA-R 11662 Vaupés 1.018333 -70.200000 225 ICN 969 Vichada: Tuparro 5.267778 -67.870000 164 ICN 5376

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 50 Volumen 2 (2): 51-55 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Nymphargus grandisonae (Cochran y Goin 1970)

Rana de cristal

Jhonattan Vanegas-Guerrero1, Viviana A. Ramírez-Castaño2, Caroline S. Guevara-Molina1

1Grupo de Estudio en Herpetología de la Universidad del Quindío (GEHUQ), Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia. 2Grupo de Ecología y Diversidad de Anfibios y Reptiles (GEDAR), Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Caldas, Calle 65 # 26-10, A. A. 275, Manizales, Colombia.

Correspondencia: Jhonattan Vanegas-Guerrero [email protected]

Fotografía: Jhonattan Vanegas

Taxonomía y sistemática humerales. Posteriormente asignada al genero Nymphargus por Cisneros-Heredia y McDiarmid Nymphargus grandisonae (Cochran y Goin 1970) (2007). Actualmente, N. grandisonae es la única fue descrita como Centrolenella con base en especie de la familia Centrolenidae que presenta una colecta de Pueblo Rico, departamento de puntos rojos en el dorso y la única del género Caldas (actualmente Risaralda), Colombia. Nymphargus en la que los machos presentan una Lynch y Duellman (1973) consideraron que pequeña espina humeral (Guayasamin et al. 2009). el nombre Centrolenella grandisonae sería un sinónimo la especie Centrolene lynchi; Descripción morfológica posteriormente, Duellman (1980) reasignó la taxonomía proporcionando descripciones para El tamaño corporal oscila entre 25,1−29,3 mm las dos especies, asignando C. grandisonae a las (promedio = 27,2, N = 44) de longitud rostro-cloaca poblaciones de la región Pacífica de Colombia (LRC) en machos y 28,9−30,7 mm (promedio = y Ecuador. Ruiz-Carranza y Lynch (1991), 29,8, N = 4) LRC en hembras. Cabeza más ancha propusieron una clasificación genérica para que el cuerpo; rostro relativamente corto, hocico los centrolénidos denominando bajo el género redondeado en vista dorsal y truncado en vista Centrolene a todas las especies que poseen espinas lateral, región loreal cóncava y canthus rostralis

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 51 Nymphargus grandisonae Vanegas-Guerrero et.al. 2014

Figura 1. Nymphargus grandisonae. Vista ventral, frontal y dorsal. Fotografía: Jhonattan Vanegas poco definido; tímpano parcialmente cubierto con dientes, con 0-7 dientes en machos y 0-6 en por piel, su diámetro es de 27,0−34,5% respecto hembras; machos con espina humeral presente. al del ojo; pliegue supratimpánico moderado; Coloración dorsal verde con pequeños puntos membrana timpánica pigmentada, pero poco rojos; iridóforos blancos cubriendo casi todo el diferenciada de la piel alrededor; saco vocal de peritoneo parietal ventral; pericardio blanco; sin los machos ubicado en la región subgular. Dorso iridóforos en el peritoneo que recubre intestinos, con espículas, vientre y región inguinal granular, estómago, testículos y vesícula biliar; riñones región gular lisa; antebrazo moderadamente dorsal y lateralmente cubiertos por iridóforos; robusto. Abertura anal altamente granular y vejiga urinaria cubierta completamente por esmaltada (coloración blanca), con un par de iridóforos; corazón no visible; iris plateado verrugas subcloacales en la superficie ventral de con manchas negras (Fig. 1) (Duellman 1980; los muslos (Cisneros-Heredia y McDiarmid 2007); Guayasamin et al. 2010). extremidades posteriores delgadas, carentes de pliegues cutáneos; tubérculo metatarsal externo Los renacuajos presentan un pequeño espacio en redondo y pequeño, pliegues del tarso y tubérculos la fila A-2 y un disco oral ventral no emarginado ausentes, tubérculo metatarsal interno ovoide rodeado por papilas grandes, marginales y de y plano; dedo de la mano I < II y IV > II, y con forma cónica; cuerpo alargado y deprimido en franjas laterales; discos amplios y redondeados; vista lateral; hocico redondeado en vista dorsal tubérculos subarticulares simples, pequeños y y lateral; espiráculo largo sinistral situado en redondos, tubérculo palmar de forma bífida, la región postero-lateral del cuerpo, tubo de excrecencias nupciales ausentes; fórmula de las ventilación corto ubicado a lo largo de la línea membranas interdigitales de las extremidades media ventral y dorsal que se conecta con la cola, anteriores: II (2−21/2) (3l/4−31/2 III (2−21/2) − (2−2l/4) las aletas dorsales y ventrales se originan en la IV y para las posteriores: I (1−13/4) − (2−21/4) II (1− unión del cuerpo y la cola, musculatura de la aleta l1/2) − (2−21/2) III (1−ll/2) − (2−2l/4) IV (2−21/4) − (1−11/2) caudal robusta (Ospina-Sarria et al. 2011). V; proceso dentígero del vómer normalmente Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 52 Nymphargus grandisonae Vanegas-Guerrero et.al. 2014

Morales et al. (2011) y Hutter et al. (2013). Esta especie generalmente habita sobre la vegetación ribereña de quebradas, aunque también es común encontrarla cerca de pastizales y senderos a poca distancia del bosque y/o del agua (Bolívar et al. 2004). Presenta hábitos nocturnos y los machos vocalizan sobre el haz de las hojas, a una distancia entre los 30 cm y 3 m por encima del espejo de agua. Las posturas son depositadas en el haz de las hojas ubicadas sobre el espejo de agua y pueden tener entre 30 y 53 huevos. Los embriones son de color marrón claro en posturas recientemente depositadas o de color marrón rojizo en estadios de desarrollo avanzados (Ospina-Sarria et al. 2011).

En esta especie se han descrito seis tipos de cantos (Hutter et al. 2013): (1) canto de anuncio (Fig. 3), (2) de encuentros agonísticos, (3) territorial, (4) de liberación en un combate, (5) de auxilio y (6) de cortejo. El canto por encuentro agonístico se emite antes, durante y después del combate, este canto es más intenso que el territorial y a su vez varía Figura 2. Distribución geográfica de Nymphargus grandisonae presentando una modulación de frecuencia más en Colombia alta que el canto de anuncio. Cuando un macho circula cerca de otro, éste último emite un canto territorial en respuesta, siendo más intenso que el Distribución geográfica canto anuncio. Durante los encuentros agonísticos, el macho que recibe el primer canto por parte del Nymphargus grandisonae se encuentra ampliamente otro, infla su saco vocal para empujar al oponente distribuida en Colombia y Ecuador (Fig. 3; Apéndice I). En Colombia, se encuentra en el flanco occidental de la Cordillera Central, entre 1900-2080 m de elevación en bosques andinos de los departamentos de Antioquia, Caldas, Risaralda, Tolima y Quindío (Bolívar et al. 2004); en el flanco occidental de la Cordillera Occidental, en los departamentos de Valle del Cauca (Castro- Herrera y Vargas-Salinas 2008), Cauca y Nariño y Risaralda (Cochran y Goin 1970) entre los 1230 y 3230 m de altitud. En Ecuador, N. grandisonae se distribuye en Tandapi y Mindo, Provincia de Pichincha, en la región centro norte del país, entre los 1140 y 1850 m (Duellman 1980; Hutter et al. 2013).

Historia natural Figura 3. Representación gráfica del canto de Nymphargus grandisonae. A. Oscilograma; B: Espectrograma; C: Macho de El conocimiento sobre la historia natural de N. grandisonae vocalizando; y D: Diagrama de poder. Local- Nymphargus grandisonae se restringe a los trabajos idad: Pijao, Quindío, Colombia. Fotografía: Jhonattan Vane- realizados por Ospina-Sarria et al. (2011); Rojas- gas.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 53 Nymphargus grandisonae Vanegas-Guerrero et.al. 2014

e iniciar el combate. En esta especie, los machos et al. 2010). Actualmente, N. grandisonae es la única pueden desplegar cinco formas de combate: (1) especie del género que cuenta con la descripción colgados simulando un amplexo, (2) colgados en morfológica de su larva, sin embargo, se conoce contacto vientre con vientre, (3) agarrados por la poco sobre sus aspectos ecológicos y la relación de cintura con sus extremidades anteriores y con la éstos con su alta plasticidad fenotípica. Además, cabeza dirigida hacia la cloaca del oponente, (4) sugerimos realizar estudios que permitan conocer colgados simulando un amplexo y la cabeza de un la distribución actual de la especie y su ecología macho cerca del vientre del otro, (5) aferramiento poblacional. Es importante identificar posibles del saco vocal del oponente. Hutter et al. (2013) amenazas para las poblaciones y a su vez, elaborar sugirieron que la ubicación de las lesiones puede estrategias de conservación en áreas enfrentadas ser el resultado de la posición de la espina humeral a deforestación y contaminación de cuerpos de durante los diferentes tipos de encuentros agua, y con ello poner en riesgo inminente la anteriormente descritos. Sin embargo, los machos supervivencia de la especie. pueden abandonar la pelea si perciben un alto costo en términos energéticos y físicos asociados con el combate (Hutter et al. 2013). Agradecimientos

Amenazas Los autores agradecemos a Fernando Vargas- Salinas por su valiosa contribución en la realización Pese a que tienden a tolerar la perturbación de esta ficha. A Mauricio Rivera y al Grupo del hábitat, las poblaciones de Nymphargus de Estudio en Herpetología de la Universidad grandisonae pueden estar amenazadas por del Quindío (GEHUQ), quienes hicieron factores como la deforestación, la actividad observaciones y comentarios que permitieron maderera, los cultivos ilegales, los asentamientos mejorar versiones previas de este trabajo. humanos, la introducción de peces exóticos y la contaminación de los cuerpos de agua (Bolívar et Literatura citada al. 2004; Guayasamin et al. 2010). La pérdida de cobertura vegetal así como la contaminación de Bolívar, W., L. A. Coloma, S. Ron, D. Cisneros-Heredia y las fuentes hídricas, pueden conllevar a un declive E. Wild. 2004. Nymphargus grandisonae. En: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.1. poblacional de la especie. Electronic Database accessible at http://www.iucnredlist. org/. Acceso el 9 de septiembre de 2013. Estado de conservación Cisneros-Heredia, D. F. y R. W. McDiarmid. 2007. Revision of the characters of Centrolenidae (Amphibia: Anura: Athesphatanura), with comments on its taxonomy and Hasta el año 2004, la categoría de amenaza the description of new taxa of glassfrogs. Zootaxa 1572: asignada por la IUCN para la especie fue la de 1-82. preocupación menor (LC) (Bolívar et al. 2004). Cochran, D. y C. J. Goin. 1970. Frogs of Colombia. Bulletin of the United States National Museum 288: 1-655. Perspectivas para la investigación y Duellman, W. E. 1980. The identity of Centrolenella grandisonae Cochran and Goin (Anura: Centrolenidae). Transactions conservación of the Kansas Academy of Sciences 83: 26-32. Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, L. Trueb, J. Es necesario ejecutar proyectos de investigación Ayarzagüeña, M. Rada y C. Vilá. 2009. Phylogenetic enfocados hacia el monitoreo de las poblaciones systematics of glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) and their sister taxon Allophryne ruthveni. Zootaxa 2100: 1-97. de Nymphargus grandisonae que permitan conocer Guayasamin, J. M., C. Frenkel, C. Félix-Noboa y L. A. aspectos de su biología: hábitos alimenticios,, Coloma. 2010. Nymphargus grandisonae. En: Ron, S. R., J. reproducción, ecología larval, plasticidad M. Guayasamin, M. H. Yanez-Muñoz y A. Merino-Viteri. adaptativa y comportamiento. Así mismo, es (editores) AmphibiaWeb Ecuador. Version 2013.1. Museo importante implementar diferentes análisis (e.g. de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Electronic Database accessible at http://zoologia.puce. histológicos, ensayos de TaqMan) que permitan edu.ec/vertebrados/anfibios/FichaEspecie.aspx?Id=1185. detectar la presencia de Batrachochytrium Acceso el 1 de septiembre de 2013. dendrobatidis, cuyas esporas se han encontrado en especímenes colectados en Ecuador (Guayasamin

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 54 Nymphargus grandisonae Vanegas-Guerrero et.al. 2014

Hutter, C. R., S. Escobar-Lasso, J. A. Rojas-Morales, P. D. A. Gutiérrez-Cárdenas, H. Imba y J. M. Guayasamin. 2013. The territoriality, vocalizations and aggressive interactions of the red-spotted glassfrog, Nymphargus grandisonae, Cochran and Goin, 1970 (Anura: Centrolenidae). Journal of Natural History 47: 3011-3032. Lynch, J. D. y W. E. Duellman. 1973. A review of the centrolenid frogs of Ecuador with descriptions of new species. Occasional Papers of the Museum of Natural History University of Kansas 16: 1-66. Ospina-Sarria, J. J., W. G. Bolívar, J. Narváez-Méndez y C. Burbano-Yandi. 2011. The tadpole of Nymphargus grandisonae (Anura: Centrolenidae) from Valle del Cauca, Colombia. South American Journal of Herpetology 6: 79- 86. Rojas-Morales, J., S. Escobar-Lasso y P. D. A. Gutiérrez- Cárdenas. 2011. Contribución al conocimiento de los anfibios de la región centro-sur de Caldas: Primeros registros de ranas de cristal (Anura: Centrolenidae) para el municipio de Manizales, Colombia. Boletín Científico Museo de Historia Natural Universidad de Caldas 15: 75- 83. Ruiz-C., P. M. y J. D. Lynch. 1991, Ranas Centrolenidae de Colombia I, propuesta de una clasificación genérica. Lozanía (Acta Biológica Colombiana) 57: 1-32.

Acerca de los autores

Jhonattan Vanegas-Guerrero tiene intereses de inves- tigación en taxonomía, ecología térmica, ecomorfolo- gía y biogeografía de los anfibios y reptiles neotropicales. Viviana Andrea Ramírez-Castaño se interesa en el estudio de anuros de la región tropical andina, particularmente, en la ecología de sus poblaciones y en aspectos ecotoxicológicos que explican la disminución poblacional de las especies. Caroline S. Guevara-Molina está interesada en inves- tigar la ecología poblacional, etología y bioacústica de los anuros neotropicales con un enfoque evolutivo. Así mismo, las adaptaciones de anfibios y reptiles a cambios del ambiente en términos de plasticidad fe- notípica.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 55 Volumen 2 (2): 56-61 Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia [2014] Dendropsophus labialis (Peters, 1863)

Rana andina

Carlos E. Guarnizo1, Orlando Armesto2,3, Aldemar Acevedo3

1Laboratorio de Herpetología y Laboratorio de Genética y Biodiversidad, Universidade de Brasilia, Brasil. 2Laboratorio de Ecología y Genética de Poblaciones, Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, Caracas, Venezuela. 3Grupo de Investigación en Ecología y Biogeografía, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad de Pamplona, Pamplona, Colombia.

Correspondencia: Carlos E. Guarnizo [email protected]

Fotografía: Juan D. Fernández

Taxonomía y sistemática diferenciarla de su especie filogenéticamente más relacionada, D. luddeckei. Dendropsophus labialis fue descrita en 1863 por Peters como Hyla labialis labialis, cuya localidad Descripción morfológica tipo es los alrededores de Bogotá. Esta rana pertenece al grupo D. labialis (Faivovich et al. Dendropsophus labialis es una especie con amplia 2005), integrado además por otras tres especies: variación de tamaño corporal a través de su área D. luddeckei Guarnizo et al. 2012, D. meridensis geográfica de distribución. Los adultos pueden (Duellman 1989) y D. pelidna (Duellman 1989). Los tener longitud rostro-cloacal desde los 29 a los 55 miembros de este grupo habitan en la Cordillera mm (Amézquita 1999). Las poblaciones de mayores Oriental de Colombia y Cordillera de Mérida elevaciones (>3000 m.s.n.m.) pueden alcanzar tres en Venezuela. Recientes análisis filogenéticos y veces la longitud rostro-cloacal de poblaciones bioacústicos (Guarnizo et al., 2009; Guarnizo et a menores elevaciones (<2000 m.s.n.m.). Esta al., 2012) proporcionaron bases para esclarecer el especie presenta dimorfismo sexual, siendo estatus taxonómico de D. labialis, restringiendo las hembras, en general, más grandes que los su área de distribución geográfica a la porción machos. De acuerdo con Cochran y Goin (1970) central de la Cordillera Oriental y permitiendo y Duellman (1989), esta especie se caracteriza

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 56 Dendropsophus labialis Guarnizo et al. 2014

tamaño. La piel de la región dorsal del cuerpo y cabeza es lisa. Un pliegue angosto recubre la parte superior del tímpano. La piel de la región pectoral y ventral es areolada. La piel de la cabeza no está co-osificada con el cráneo (Cochran y Goin 1970). Amézquita (1999) clasificó los patrones de coloración de D. labialis en cinco categorías consistentes: marrón, marrón con manchas verdes, marrón con mancha verde en forma de W, verde, verde con líneas oscuras, y verde con manchas negras. Las tonalidades de coloración pueden ser afectadas por factores como temperatura y niveles hormonales, mientras que el patrón de manchas se mantiene constante (Amézquita 1999).

Las larvas de D. labialis presentan características que permiten incluirlas en el gremio ecomorfológico "Carnívoro, tipo 1" (Altig y Johnston 1989. Mijares-Urrutia 1998), presentan fórmula de queratodontes en 2/2 filas, diastema rostral, y aletas caudales más altas que la musculatura caudal a la mitad de su longitud (Mijares-Urrutia 1998).

Distribución geográfica

Dendropsophus labialis se encuentra en la Cordillera Oriental de Colombia. Su distribución geográfica históricamente ha sido atribuida a Figura 1. Variación en el patrón de coloración en Dendrop- los departamentos de Cundinamarca, Boyacá, sophus labialis. Arriba: Páramo de Sumapaz, Departamento Santander y Norte de Santander, entre los 2000 de Cundinamarca; abajo: San Juanito, 1900 m.s.n.m., Depar- tamento del Meta (MRC 644). Fotos: Juan D. Fernández y y 3600 m.s.n.m. Sin embargo, recientemente Mauricio Rivera-Correa. fue descrita su especie hermana D. luddeckei (Amézquita 2002, Guarnizo et al. 2012), la cual por tener dientes vomerinos ubicados en dos es morfológicamente similar a D. labialis y, por series levemente separadas medialmente, dorso lo tanto, comúnmente confundida con ésta. La verde con o sin manchas negras difusas, ingles y hipótesis más reciente sugiere que la distribución extremidades posteriores con manchas negras con de D. labialis sólo incluiría los departamentos amarillo o azul, y membranas interdigitales de de Cundinamarca y Boyacá (Fig. 2; Apéndice los pies entre un medio y dos tercios de extensión I), extendiéndose hacia el sur-occidente de la aproximadamente. La mandíbula superior es línea imaginaria que conecta las ciudades de ligeramente mayor que la inferior (Cochran y Chiquinquirá, Boyacá (5.6196, -73.8113; datum Goin 1970). La distancia de las narinas al extremo WGS84) y Chocontá, Cundinamarca (5.1439, del hocico equivale a la mitad de la distancia -73.6891). hasta el ojo. Ojos pequeños, no prominentes, cuyo diámetro es igual a la distancia entre el ojo Historia natural y las narinas. Tímpano prominente, cubriendo la mitad del diámetro del ojo (Cochran y Goin 1970). Dendropsophus labialis es de hábitos heliotérmicos; El tamaño relativo de los dedos de las manos es los individuos termorregulan en áreas abiertas I

Figura 3. Patron temporal y espectral del canto de anuncio de Dendropsophus labialis. A) Oscilograma, B) Sonograma.

Amenazas

Figura 2. Distribución geográfica deDendropsophus labialis en Es una especie adaptable a una amplia gama de Colombia hábitats, en la mayoría de los casos en zonas con impactos antrópicos. No obstante, se han reportado infecciones por Batrachochytrium dendrobatidis en el del anochecer. Acústicamente (Fig. 3), D. labialis departamento de Cundinamarca (Vasquez-Ochoa se caracteriza por tener duración de cantos entre 2011). A su vez, la introducción de la rana toro 152-252 segundos, 62-88 pulsos por segundo, (Lithobates catesbeianus) en Cundinamarca y Boyacá 13-17 pulsos por canto, y frecuencias dominante (Rueda-Almonacid 1999, Lynch 2005, Mueses- promedio de 1.7 KHz (Amézquita 2002, Guarnizo Cisneros y Ballén 2007) podría considerarse como et al. 2012). Es una especie común en zonas una futura amenaza al compartir los mismos intervenidas, como potreros, bordes de carreteras hábitats que D. labialis. y centros poblados.

Su reproducción se lleva a cabo en cuerpos de Estatus de conservación agua lénticos poco profundos, permanentes o De acuerdo con Ramírez-Pinilla (2004), la especie semipermanentes (Lüddecke 1997), rodeados se encuentra catalogada por la IUCN como en por pastizales y arbustos (Amézquita 1999), Preocupación Menor (LC), dado a su amplia posiblemente, durante el mes de abril y entre distribución, por tener poblaciones con altas octubre y diciembre (Lüddecke 2002). Los huevos densidades y estables. En la actualidad la especie se caracterizan por ser pigmentados (Navas 2006). no se encuentra en ningún apéndice CITES. Se ha documentado que los individuos tienen tamaños corporales más grandes a una mayor elevación (Navas 2006), y donde las hembras Perspectivas para la investigación y pueden poner un menor número de huevos pero conservación éstos son de mayor tamaño en relación a los de las Dendropsophus labialis ha sido modelo de estudio poblaciones de elevaciones más bajas (Lüddecke y en el campo de la ecología, fisiología, biología Sánchez 2002). reproductiva, y filogeografía (Navas 1997, Amézquita 1999, Amézquita y Lüddecke 1999,

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 58 Dendropsophus labialis Guarnizo et al. 2014

Amézquita 2002, Lüddecke 2002, Lüddecke Guarnizo, C.E., C. Escallón, D. Cannatella y A. Amézquita. y Sánchez 2002, Navas 2006, Guarnizo et al. 2012. congruence between acoustic traits and genealogical history reveals a new species of Dendropsophus (Anura: 2009, Lüddecke y Amézquita 2010). Su amplia Hylidae) in the high Andes of Colombia. Herpetologica distribución geográfica, su tolerancia a la presencia 68: 523-540. antrópica, y su amplia distribución altitudinal (a Lüddecke, H. 1997. Field reproductive potential of tropical diferencia de otras especies andinas), hacen a D. high mountain Hyla labialis females: direct and indirect labialis una especie ideal para estudiar aspectos evidence from mark-recapture data. Amphibia-Reptilia 18: 357-368. como biogeografía histórica, modelamientos de Lüddecke, H. 2002. Variation and trade-off in reproductive nicho futuro relacionados a cambio climático output of the Andean frog Hyla labialis. Oecologia 130: global, uso de hábitat, y dieta. Aunque es una 403-410. especie común, su presencia está condicionada Lüddecke, H. y O. Sánchez 2002. Are tropical highland frog calls cold-adapted? The case of the Andean frog Hyla por la existencia de lagunas o charcas (naturales labialis. Biotropica 34: 281-288. y artificiales), por lo que su conservación podría Lüddecke, H. y A. Amézquita. 2010. Populational short ser viable manteniendo estos cuerpos de agua, and long term fluctuations in the high Andean libres de contaminantes, dentro de su área de frog Dendropsophus labialis. Revista de Ecología distribución. Latinoamericana 15: 1-6. Lynch, J. D. 2005. An alert concerning a possible threat to the amphibian fauna east of the Andes: discovery of Agradecimientos the American Bullfrog in eastern Colombia. Revista de Agradecemos a Juan D. Fernández y Mauricio la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Rivera-Correa por el uso de las fotografías. Naturales 29: 589-590. Mijares-Urrutia, A. 1998. Los renacuajos de los anuros (Amphibia) altoandinos de Venezuela: morfología Literatura citada externa y claves. Revista de Biología Tropical 46: 119-143. Mueses-Cisneros, J. J. y G. Ballén. 2007. Un nuevo caso de Altig, R. y G. F. Johnston. 1989. Guilds of anuran alerta sobre posible amenaza a una fauna nativa de larvae: relationships among developmental modes, anfibios en Colombia: primer reporte de la rana toro morphologies, and habitats. Herpetological Monographs (Lithobates catesbeianus) en la Sabana de Bogotá. Revista 3: 81-109. de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas Amézquita, A. 1999. Color pattern, elevation and body size in y Naturales 31: 165-166. the high Andean frog Hyla labialis. Revista de la Academia Navas, C. A. 1997. Thermal extremes at high elevations in the Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales 23: Andes: physiological ecology of frogs. Journal of Thermal 231-238. Biology 22: 467-477. Amézquita, A. 2002. Signal diversity and the evolution of Navas, C. A. 2006. Patterns of distribution of anurans in high the vocal communication system of the high-Andean Andean tropical elevations: Insights from integrating frog Hyla labialis. PhD. Thesis. Universidad de los Andes. biogeography and evolutionary physiology. Integrative Bogotá D.C. Colombia. and Comparative Biology 46: 82-91. Amézquita, A. y H. Lüddecke. 1999. Correlates of Ramírez-Pinilla, M. P., M. Osorno-Muñoz, J. V. Rueda, A, intrapopulational variation in size at metamorphosis of Amézquita, y M. C. Ardila-Robayo 2004. Dendropsophus the high-Andean frog Hyla labialis. Herpetologica 55: 295- labialis. IUCN Red List of Threatened Species. Version 303. 2013.2. http://www.iucnredlist.org/. ,Acceso el 6 de mayo Cochran, D. M. y C. J. Goin. 1970. Frogs of Colombia. United de 2014. States National Museum. Bulletin of the United States Rueda-Almonacid, J. V. 1999. Situación actual y problemática National Museum 288: 1-655. generada por la introducción de"rana toro" a Colombia. Duellman, W. E. 1989. New species of Hylid frogs the Andes Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, of Columbia and Venezuela. Occasional Papers of the Físicas y Naturales 23: 367-394. Museum of Natural History, University of Kansas 131: Ulloa, C. 2003. Efecto de la distancia geografica sobre 1-12. el aislamiento reproductivo entre poblaciones de la Faivovich, J., C. F. B. Haddad, P. C. A. Garcia, D. R. Frost, J. rana Hyla labialis (Anura: Hylidae). Tesis de pregrado. A. Campbell y W. C. Wheeler. 2005. Systematic review of Universidad de los Andes. Bogotá, DC, Colombia. the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: Vasquez-Ochoa, L. 2011. Detección de Batrachochytrium a phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin dendrobatidis en el ensamblaje de anfibios en la región of the American Museum of Natural History 294: 1-240 andina central, oriental, Orinoquia y Amazonia de Guarnizo, C. E., A. Amezquita, y E. Bermingham, E. 2009. The Colombia y el estudio in-vitro de la acción antagonica relative roles of vicariance versus elevational gradients in de la bacteria Janthinobacterium lividum frente a la cepa the genetic differentiation of the high Andean tree frog, Colombiana de Batrachochytrium dendrobatidis. Pontificia Dendropsophus labialis. Molecular Phylogenetics and Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia. Evolution 50: 84-92.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 59 Dendropsophus labialis Guarnizo et al. 2014

Valdivieso D., J.R. Tamsitt. 1974. Thermal relations of the neotropical frog Hyla labialis (Anura: Hylidae). Life Sciences. Occasional Papers Royal Ontario Museum of Zoology 26: 1-10.

Acerca de los autores

Carlos E. Guarnizo está interesado en los mecanismos geográficos y evolutivos que promueven la -diversi dad de anfibios y reptiles del neotrópico. Orlando Armesto está interesado en patrones biogeo- gráficos, ecología y conservación de anfibios y reptiles neotropicales. Aldemar A. Acevedo tiene intereses en estudios de bio- logía evolutiva, ecología y conservación de anfibios y reptiles, en la actualidad desarrolla investigaciones sobre patrones de distribución y conservación de anfibios en la región nororiental de Colombia.

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 60 Dendropsophus labialis Guarnizo et al. 2014

Apéndice I. . Coordenadas geográficas deDendropsophus labialis organizadas de norte a sur (excluyendo las que probablemente corresponden a D. luddeckei).

Localidad Departamento Latitud Longitud Altitud Referencia (m.s.n.m) San Carlos Boyacá 5.5983 -73.7166 2610 Guarnizo et al. 2012 Páramo de Guerrero Boyacá 5.2170 -73.9929 3700 Guarnizo et al. 2012 Chocontá Boyacá 5.1711 -73.6682 2670 Guarnizo et al. 2012 Las Pilas Boyacá 5.1167 -74.1269 2318 Guarnizo et al. 2012 Tenería Boyacá 5.0860 -73.7741 2661 Guarnizo et al. 2012 Cucunubá Boyacá 5.0101 -73.7957 2867 Guarnizo et al. 2012 Suesca Boyacá 5.0085 -73.7772 2678 Ulloa 2003 La Caro Boyacá 4.9286 -73.9513 2564 Guarnizo et al. 2012 Cota Cundinamarca 4.8097 -74.0101 2600 Guarnizo et al. 2012 Encenillo Cundinamarca 4.7953 -73.9108 2678 Guarnizo et al. 2012 Bogotá D.C. Cundinamarca 4.7860 -74.0410 2600 Guarnizo et al. 2012 Chingaza Cundinamarca 4.6902 -73.8063 3550 Guarnizo et al. 2012 Mondoñedo Cundinamarca 4.6834 -74.2636 2600 Ulloa 2003 La Calera Cundinamarca 4.6383 -74.0111 2833 Guarnizo et al. 2009 La Granja Cundinamarca 4.6145 -74.1770 2554 Guarnizo et al. 2012 Guadalupe Cundinamarca 4.5956 -74.0304 3298 Guarnizo et al. 2012 Páramo Cruz Verde Cundinamarca 4.5572 -74.0590 3500 Guarnizo et al. 2012 Las Brisas Cundinamarca 4.4329 -73.9203 1970 Guarnizo et al. 2012 Páramo de Sumapaz Cundinamarca 4.3000 -74.2000 3700 Amézquita 1999

Asociación Colombiana de Herpetología - ACH 61 INSTRUCCIONES A LOS AUTORES CATÁLOGO DE ANFIBIOS Y REPTILES DE COLOMBIA

CONTENIDO FICHA reproducción, demografía, depredación, dieta, Nombre científico, autor y año: de acuerdo con el comportamiento, ritmos de actividad y cantos, etc. Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. Máximo 500 palabras. Nombre común principal (si aplica). Amenazas: Directas e indirectas basadas en la Autor (es) de la ficha: Nombre de los autores (use literatura y no en apreciaciones personales. Máximo superíndice al finalizar el nombre para conectar con 150 palabras. la afiliación institucional), afiliación institucional y correo electrónico de correspondencia. Ejemplo: Estado de Conservación: Estado actual de conservación publicado en las Listas Rojas de la UICN Pilar Aubad1,3 Libro Rojo Nacional y Global y Categoría CITES. Juan A. Estrada2 Máximo 100 palabras. 1Grupo de Investigación de Herpetología Colombiana, Universidad de Casanare, Colombia. Perspectivas para la investigación y conservación: 2Laboratorio de Ecología Evolutiva de Reptiles, Investigación activa y actual, necesidades de Universidad de Sincelejo, Colombia. investigación futura, objetivos reales de posibles 3correspondencia: [email protected] investigaciones con la especie. Máximo 100 palabras.

Taxonomía y Sistemática: Describa la clasificación Literatura citada: Contiene únicamente la lista de las taxonómica, el histórico taxonómico, las relaciones referencias citadas en el texto. Los nombres de las sistemáticas y filogenéticas. Referencie los dos revistas no se abreviarán. Se ordenarán alfabéticamente sinónimos más recientes asociados a la especie por autores y cronológicamente para un mismo autor. (si aplica). Mencione las subespecies actualmente Si hay varias referencias de un mismo autor(es) en reconocidas (si aplica). Máximo 200 palabras. el mismo año se añadirán las letras a, b, c, etc. Sólo serán aceptadas citas de publicaciones electrónicas de Descripción morfológica: Adultos: tamaño, fuentes con reconocimiento científico (p.e. Frost 2014, morfología externa, coloración, distinción entre AmphibiaWeb 2013, Uetz et al. 2012, IUCN 2012). subespecies (si existen), variación geográfica, unidades evolutivamente significativas (si se Agradecimientos (opcional): Sea muy breve e indique conocen), unidades filogeográficas, dimorfismo solo los reconocimientos a personas e instituciones sexual, diagnosis diferencial. Descripción breve de que contribuyeron directamente en la elaboración de renacuajos (si aplica), neonatos y juveniles. Máximo la ficha. 500 palabras. Tablas: Si alguna información es acompañada de Distribución geográfica: Describa de mayor a menor tablas, cerciórese de que sean sucintas y que sean en escala espacial, país o países, departamento, claras sin requerir leer el texto. municipio, corregimiento, vereda, localidad. Si la especies es de amplia distribución (p.e. la especie se Figuras: Las fotografías e ilustraciones deben estar en distribuye en bosque El Chaquiral, Vereda El Roble, formato JPG o TIFF con resolución mínim de 150 dpi. Corregimiento Puerto Parra,…etc.) Máximo 200 Es obligatorio y necesario como mínimo una fotografía palabras. en vida del cuerpo entero de la especie, para ilustrar visualmente toda su forma, colores y texturas. Fotos Historia natural: Describa las preferencias de hábitat, adicionales (incluyendo especímenes de colección) ámbito doméstico (home range), historia de vida, e ilustraciones son opcionales. Fotos propiedad de

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" autores diferentes a los de la ficha serán aceptadas bajo la autorización de uso no comercial del primero. NORMAS EDITORIALES Las fichas serán sometidas al correo de la asociación Mapa (obligatorio): La ACHerpetología generará [email protected] en letra Times New los mapas de distribución con los datos que provean Roman tamaño 12 a doble espacio, márgenes 2.5 cm, los autores. Primero, los autores enviarán adjunto tamaño carta (US Letter), con numeración continua un archivo Excel con los puntos (coordenadas) en cada línea. El asunto en el correo electrónico de localidades en formato decimal (e.g., 5.23460, debe indicar que se trata de una ficha a someter (p.e. -74.98004). Estos puntos deben corresponder a Ficha_Pristimantis_permixtus). Apéndices (en caso localidades de ejemplares en museos o sitios donde que requiera por ejemplo citar especímenes de museo la especie ha sido observada o estudiada y a registros revisados), tablas y figuras irán adjuntas al final del publicados (en estudios ecológicos, de conservación, texto acompañados de sus respectivas leyendas. etc.). Segundo, si los autores no tienen coordenadas Si la ficha es aceptada las fotos definitivas deben pero tienen información de un areal de distribución ser adjuntadas en la máxima resolución disponible pueden sugerir y enviar el formato shape. Los en archivos independientes. Nombre los archivos evaluadores determinaran la pertinencia de los enviados como los ejemplos a continuación: mapas basados en localidades no corroboradas por ejemplares o estudios publicados. Adjunte además Duarte_etal_Pristimantis_permixtus.doc como Apéndice (numerados con números romanos) al Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_Fig1.jpg final del texto dichas coordenadas acompañadas de la Duarte_etal_Pristimantis_permixtus_georeferencia.xls localidad, voucher (si posee), fuente de la información Los nombres científicos de géneros, especies y Acerca de los autores: subespecies y términos en latín (p.e. sensu, per se, Al final de la ficha, cada autor suministrará un breve canthus rostralis) se escribirán en cursiva (itálica). No perfil profesional que no sobrepase 50 palabras subraye ninguna otra palabra o titulo. No utilice notas por cada autor, con el propósito de dar a conocer al pie de página. a la comunidad herpetológica sus intereses de investigación. Por ejemplo: En el interior del texto para referenciar figuras use: Fig. o Figs. (p.e. Fig. 1, Figs. 1-2) y en la leyenda de “Pilar Aubad, está interesada en explicar los patrones la figura use: Figura. En el caso de referenciar tablas de diversidad genética en paisajes altamente use: Tabla o Tablas (p.e. Tabla 1, Tablas 1-2), del mismo fragmentados usando SIG y estadística espacial con modo en la leyenda. Cuando requiera referenciar lagartijas de la familia Iguanidae como modelo de apéndice al interior del texto use minúscula seguido estudio” de número romano (p.e. Apéndice I) al final de la “Juan A. Estrada, se encuentra desarrollando nuevos literatura en la leyenda referéncielo en mayúscula métodos educativos en escuelas públicas como ejemplo APÉNDICE I. estrategia para cambiar la percepción de los anfibios y La taxonomía sugerida de acuerdo con: Frost reptiles por parte de niños y jóvenes.” 2014 (http://research.amnh.org/vz/herpetology/ amphibia/) y Uetz et al. 2013 (www.reptile-database. SECCIÓN OPCIONAL: org). Aunque en las fichas se solicita identificar cual es el estado de conservación de la especie que se encuentra Las abreviaturas y sistema métrico decimal será usado publicado en las Listas Rojas de la UICN Libro Rojo con las normas del Sistema Internacional de Unidades Nacional y Global, es verdad que muchas especies de (SI). Siempre se dejará un espacio libre entre el valor anfibios y reptiles de Colombia no han sido evaluadas numérico y la unidad de medida (p. e. 16 km, 23 °C). o la categoría actual requiere ser revaluada. Si los Para medidas relativas como m/seg., usar m.seg-1. autores consideran que tiene información suficiente Los números del cero a diez se escribirán siempre con para proponer una categoría de conservación bajo los letras, excepto si precedieran a una unidad de medida criterios de la IUCN, pueden incluirla en su ficha. (p. e. 9 cm) o si se utilizan como marcadores (p. e. Consulte los criterios en: parcela 2, muestra 7). http://www.iucnredlist.org/documents/redlist_cats_ crit_sp.pdf

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia" Utilizar punto para separar los millares, millones, Páez, V. P., A. Restrepo-Isaza, M. Vargas-Ramírez, etc., y la coma para separar en la cifra la parte entera B. C. Bock, y N. Gallego-García. 2012. Podocnemis de la decimal (p. e. 3,1416). Las horas del día se lewyana (Duméril 1852). Pp. 375-281. En: Páez V. enumerarán de 0:00 a 24:00. Los años se expresarán P., M. A. Morales-Betancourt, C. A. Lasso, O. V. con todas las cifras sin demarcadores de miles (p. e. Castaño-Mora y B. C. Bock (Editores). V. Biología 1996-1998). En español los nombres de los días, meses y Conservación de las Tortugas Continentales de y puntos cardinales deben ser escritos en minúscula, Colombia. Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos a excepción de sus abreviaturas (N, S, E, O). La altura y Pesqueros Continentales de Colombia. Instituto de se citará con las iniciales de metros sobre el nivel del Investigación de los Recursos Biológicos Alexander mar (p.e. 1180 m.s.n.m.) Las coordenadas geográficas von Humboldt (IAvH). Bogotá, Colombia. serán en sistema decimal (p.e. lat: 4.598056, long: -74.075833). Usted puede convertir sus coordenadas Tesis e informes técnicos sexagesimales a decimales en: Gallego-García, N. 2004. Anotaciones sobre la historia http://demo.jorgeivanmeza.com/JavaScript/ natural de la tortuga de río Podocnemis lewyana en CoordConverter/0.1/test.html el río Sinú, Córdoba, Colombia. Tesis de Grado, Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, D.C., Para períodos hidrológicos usar: aguas bajas, aguas Colombia. 83 pp. ascendentes, aguas altas, aguas descendentes. Publicaciones Electrónicas Para períodos y fases del desarrollo ontogenético IUCN. 2012. IUCN Red List of Threatened Species. usar: períodos (embrión, larva, juvenil, adulto y Versión 2012.2. Electronic Database accessible at senescente). http://www.iucnredlist.org/. Acceso el 15 de Mayo de 2013. Las fases son subdivisiones de cada período (p. e. Frost, D. R. 2013. Amphibian Species of the World: embrión: clivaje, mórula, gástrula). Las abreviaturas an Online Reference. Version 5.6 (9 January 2013). y acrónimos institucionales se explicarán únicamente Electronic Database accessible at http://research. la primera vez que son usadas (p.e. ICN, Instituto de amnh.org /herpetology/ amphibia/ index.html. Ciencia Naturales). American Museum of Natural History, New York, USA. Acceso el 28 Julio de 2013. Al citar las referencias en el texto, se mencionarán los apellidos de los autores en caso de que sean uno o dos (utilice “y” entre los apellidos y no “&” o “and”); en el caso de tres o más autores se citará el apellido del primer autor seguido por et al. Si se mencionan EJEMPLO DE COMO CITAR UNA FICHA: varias referencias, éstas deben ser ordenadas cronológicamente y separadas por comas (p. e. Rojas Rivera-Correa, M. y P. D. A. Gutiérrez-Cárdenas. 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2001, Septhon 2003, 2013. Dendropsophus norandinus Rivera-Correa y Páez 2006a, Páez 2006b, Bock y Páez 2009). Gutiérrez-Cárdenas 2012. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia 1: 6-9 Artículos Guayasamin, J. M., S. Castroviejo-Fisher, J. Giraldo, A., M. F. Garcés-Restrepo y J. L. Carr. 2013. Ayarzagueña, L. Trueb y C. Vilà. 2008. Phylogenetic Kinosternon leucostomum (Duméril y Bibron en relationships of glassfrog (Centrolenidae) based Duméril y Duméril 1851). Catálogo de Anfibios y on mitocondrial and nuclear genes. Molecular Reptiles de Colombia 1: 45-49 Phylogenetics and Evolution 48: 574-595.

Libros Ernst, C. y R. Barbour. 1989. Turtles of the World. Smithsonian Institution Press. Washington, D.C. 313 pp.

Capítulo en libro o en informe

Asociación Colombiana de Herpetología "Sociedad para el conocimiento, divulgación y conservación de los Anfibios y Reptiles de Colombia"