Universidade Federal Do Rio Grande Do Norte Centro De Biociências Programa De Pós-Graduação Em Ciências Biológicas

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

TONNY MARQUES DE OLIVEIRA JUNIOR

PARÂMETROS BIOLÓGICOS DE Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857 (AVES: THAMNOPHILIDAE) EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL

NATAL/RN 2013 2 II

TONNY MARQUES DE OLIVEIRA JUNIOR

PARÂMETROS BIOLÓGICOS DE Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857(AVES: THAMNOPHILIDAE) EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL

Dissertação de Mestrado apresentada para defesa pública ao Programa de Pó-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Orientador: Prof. Dr Mauro Pichorim

Co-orientador: Prof. Dr Leonardo Fernandes França

NATAL/RN 2013 III 3

Seção de Informação e Referência

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede

Oliveira Junior, Tonny Marques de.

Parâmetros biológicos de Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857 (Aves: Thamnophilidae) em fragmentos de mata atlântica do Nordeste do Brasil / Tonny Marques de Oliveira Junior. – Natal, RN, 2014.

102f.

Orientador: Mauro Pichorim.

Co-orientador: Leonardo Fernandes França.

Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas.

1. Hábitos dos animais – Dissertação. 2. Herpsilochmus pectoralis - Dissertação. 3. Placa de incubação - Dissertação. 4. Restinga - Dissertação. I. Mata, Wilson da. II. Araujo, Maria Arlete Duarte de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BCZM CDU 591.5 IV4

AGRADECIMENTOS

Agradeço a meus pais (Maria Bernadete e Tony Marques), por todo apoio e incentivo, acompanhando-me durante todas as etapas de minha vida, especialmente na educação. Agradeço as minhas tias-avós Maria Fernandes, Raimunda do Carmo e minha avó Maria Helena, pela educação e carinho.

À minha noiva Libny S. Freire, pela companhia, amor, compreensão e auxílio na triagem de dados.

Agradeço meu orientador Mauro Pichorim, por acreditar no meu potencial e me orientar, proporcionando-me um ambiente favorável para meu engrandecimento intelectual e profissional, com seu bom humor e paciência. Ao Mauro Pichorim pelo papel exercido de forma fundamental em todas as fases deste trabalho.

Agradeço ao co-orientador Leonardo França pelas grandes e essenciais contribuições para realização desta dissertação.

Aos amigos Phoeve Macário e Guilherme Toledo, que junto a mim, tocamos este projeto, vivenciando as mesmas angustias e sucessos, com companheirismo, dedicação e amizade acima de tudo.

Ao amigo Marcelo Silva, por ceder parte de suas gravações para realização deste trabalho, além de estar sempre discutindo sobre a ornitologia e a ciência em conversas informais e humoradas. Aos amigos e grandes companheiros de campo Damião V. de Oliveira e Thanyria Polisneide, por me acompanharem nas incansáveis idas a campo, antes e durante o mestrado, vivenciando vários e bons momentos juntos. À Honara, pela ajuda em campo e pelos momentos de descontração.

Agradeço em especial a todos os amigos e colegas (Ana Gregolin, Annara Moura, Allan Oliveira, Bruno França, Cleyton Oliveira, Clarisse, Damião Oliveira, Elaine Bandeira, Ismael de Queiroz, Goiamir Segurado, Guilherme, Honara da Silva, Jaerton, João Paulo Tavares, João Lucas de Sousa, José Victor, Julia Albuquerque, Juliana Araújo, Karol Lyncoln Bezerra, Leonardo Vieira, Liana, Lívia, Marcelo Câmara, V5

Marcelo Silva, Marcio, Marília Gomes, Mauro Pichorim, Nicolás, Paulo Fernandes, Pedro Teófilo, Phoeve Macário, Priscila de Castro, Priscilla Sabino, Rauny, Ricardo Duarte, Shirley Nascimento, Thanyria França) pelo esforço e dedicação em todos esses dias na Barreira do Inferno, sem vocês não seria possível à realização desta pesquisa.

Aos amigos Leandro e Jailton, que auxiliaram na abertura das trilhas, sem as quais não seria possível o desenvolvimento do projeto.

Ao coordenador e secretária do programa de pós-graduação em Ciência Biológico, por serem atenciosos e competentes.

Aos professores e amigos dos programas de Pós-Graduação em Ciências Biológicas e Ecologia, que contribuíram para meu desenvolvimento e formação ao longo desses anos. Ao amigo e secretário do programa de pós-graduação em Ecologia da UFRN, Jair, por ser competente e atencioso.

Agradeço ao programa de reestruturação das Universidades Federais (Reuni), pela bolsa de mestrado concedida.

Agradeço aos administradores do Centro de Lançamento da Barreira do Inferno (CLBI) por permitirem a realização deste trabalho na área. A todos os guardas que viabilizaram o acesso ao CLBI. V6 I

SUMÁRIO Pág. Abstract...... 08 Resumo...... 09 Introdução Geral...... 10 Referências Bibliográficas...... 14

CAPITULO 1: Descrição do repertório e dimorfismo acústico do chorozinho-do-papo-preto (Herpsilochmus pectoralis Sclarte 1857), de fragmentos de Mata Atlântica do nordeste do Brasil...... 21 Abstract...... 23 Resumo...... 24 Introdução...... 25 Metodologia...... 28 Resultados...... 32 Discussão...... 35 Referências Bibliográficas...... 42 Legenda de Figuras...... 55 Figuras...... 57 Legenda de Tabelas...... 66 Tabelas...... 67

CAPÍTULO 2: Uma abordagem comparativa das variações morfológicas e padrões de mudas da espécie Herpsilochmus pectoralis Sclater, 1857 (Ave: Thamnophilidae), em um fragmento de Restinga do nordeste do Brasil...... 68 Abstract...... 70 Resumo...... 71 Introdução...... 72 Metodologia...... 74

VI7 I

Resultados...... 76 Discussão...... 80 Referências Bibliográficas...... 83 Legenda de Figuras...... 91 Figuras...... 92 Legenda de Tabelas...... 97 Tabelas...... 98 8

ABSTRACT

The study of birds represents an important tool for the understanding of the processes involved in behavioral and morphological patterns. The species we have studied belongs to Thamnophilidae family, the third largest family restricted to the Neotropic ecozone. They are popularly known as antbirds and comprise 209 species. A large portion of the species has cryptic behavior, making the acoustic communication an important tool for maintaining contact among birds. Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857 has evident sexual dimorphism, measured between 10 and 12 cm height and it is found in forest fragments in the Northeast and it is also categorized as vulnerable to extinction process. This study was conducted in three sandbank fragments on the east coast of the state of Rio Grande do Norte, Brazil. With the help of tape recordings between 2006 and 2012 it was possible to describe and characterize the sing of H. pectoralis. The sing from male birds has more and longer length than the female sing (16% of dimorphism). No differences were found in the dominant frequency between the sexes. We describe four types of calls from this species repertoire. Through capturing with ornithological nets between 2009 and 2012 it was possible to describe and compare the morphology of H. pectoralis. The species have shown lower corporal mass in the dry season. The young birds showed morphometric similarities in comparison to adults. The species has no accentuated dimorphism in their morphometric characteristics. The young ones with flying capabilities have morphometric characteristics of adults, even though they do not show a characteristic adult plumage. The moult pattern in the species is a characteristic of tropical birds, but it shows short reproductive period, typical of temperate species. Even being in the tropical region, the species suffers with seasonal rainfall, which influences their reproductive phenology and moult (remex and rectrix) cycle. Thus, this dissertation provides information on the biology of H. pectoralis to support the understanding of the relationship of this species to the environment and also to know the variations of morphology and vocal aspects, in order to understand patterns and general characteristics of Thamnophilidae.

KEY WORDS: Bioacoustic; Herpsilochmus pectoralis; restinga; brood patch, moult. 9

RESUMO

O estudo das aves configura uma importante ferramenta para o conhecimento dos processos envolvidos de padrões comportamentais e morfológicos. A espécie aqui estudada pertence à família Thamnophilidae, a terceira maior família restrita a região Neotropical. São conhecidos popularmente como papa-formigas e compreendem 209 espécies. Grande parcela das espécies apresenta comportamento críptico, tornando a comunicação acústica importante ferramenta para manutenção de contato das aves. Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857, possui dimorfismo sexual evidente, mede entre 10 e 12 cm, é encontrada em fragmentos florestais do Nordeste e é categorizada como vulnerável a processo de extinção. Este estudo foi realizado em três fragmentos de restinga no litoral leste do estado do Rio Grande do Norte. Através de gravações entre 2006 e 2012 foi possível descrever e caracterizar o canto de H. pectoralis. O canto do macho tem mais notas e maior duração do que o da fêmea (16% de dimorfismo). Não encontramos diferença na frequência dominante entre os sexos. Descrevemos quatro tipos de chamadas para o repertório da espécie. Por meio de capturas com redes ornitológicas entre 2009 e 2012 foi possível descrever e comparar a morfologia de H. pectoralis. A espécie apresentou menores valores de massa no período de seca. Os jovens apresentaram similaridades morfométricas com relação aos adultos. A espécie não possui dimorfismo acentuado em suas características morfométricas. Os jovens que voam possuem características morfométricas de adultos mesmo não apresentando plumagem característica de adulto. O padrão de muda na espécie é característico de aves tropicais, mas possui período reprodutivo curto, característico de espécies temperadas. A espécie mesmo estando em região tropical sofre com o regime sazonal de chuvas, que influencia em sua fenologia reprodutiva e no ciclo de muda (rêmige e retriz). Dessa forma, a presente dissertação traz informações sobre a biologia de H. pectoralis para subsidiar o entendimento da relação dessa espécie com o ambiente e conhecer as variações de aspectos morfológicos e vocais, visando entender padrões e características gerais dos Thamnophilidae.

PALAVRAS-CHAVE: Bioacústica; Herpsilochmus pectoralis; restinga; placa de incubação, ciclo de muda. 10

INTRODUÇÃO GERAL

As aves são os vertebrados mais conhecidos cientificamente devido aos hábitos predominantemente diurnos, presença em todos os continentes e facilidade de observação (Sick 1997). O estudo das aves configura uma importante ferramenta para o conhecimento dos processos envolvidos de padrões comportamentais e relações morfológicas inter e intraespecíficas (Woolfenden e Fitzpatrick 1984, Koloff e Mennill 2011, Mahler e Gil 2009, Irestedt et al. 2001). Além disso, as aves compreendem o grupo mais bem estudado do ponto de vista da conservação, por isso, entender como aves ameaçadas estão adaptadas ao seu ambiente, com relação à morfologia e comportamento vocal, serve de modelo para aplicar ações conservacionistas em outros grupos de vertebrados ameaçados. Gerar informações e/ou fazer comparações sobre biologia das espécies são fundamentais para o entendimento de padrões ecológicos e formulações de alternativas para conservação da biodiversidade (Myers et al. 2000, Ribeiro et al. 2009). A partir do estudo e acompanhamento das aves tivemos o desenvolvimento de várias teorias relacionadas à evolução, ecologia e comportamento (Darwin e Wallace 1858, Seddon e Tobias 2007, Stoddard 1996, Tobias et al. 2010, 2012). Neste sentido, a presente dissertação descreve e analisa aspectos relacionados à vocalização de Herpsilochmus pectoralis no capítulo I, intitulado “Descrição do repertório e dimorfismo acústico do chorozinho-do-papo-preto (Herpsilochmus pectoralis Sclarte 1857), de três fragmentos de restinga do nordeste do Brasil”. No capítulo II descreve e compara a morfologia de H. pectoralis o qual se intitula “Uma abordagem comparativa das variações morfológicas e padrões de mudas da espécie Herpsilochmus pectoralis Sclater 1857 (Ave: Thamnophilidae), em um fragmento de restinga do nordeste do Brasil”. Esta dissertação atualiza informações sobre bioacústica e morfologia do gênero Herpsilochmus, utilizando a espécie H. pectoralis como modelo, visando entender padrões e características gerais dos Thamnophilidae. A espécie aqui estudada pertence à família Thamnophilidae, a terceira maior família restrita a região neotropical (Zimmer e Isler 2003). O grupo de aves que compõe atualmente a família Thamnophilidade pertencia à família Formicariidae, tendo s sido separado com base em divergências genéticas e caracteres morfológicos (Sibley e Ahlquist 1990). Os Thamnophilidae são conhecidos popularmente como papa-formigas, 11

chocas e chororós e compreendem 209 espécies distribuídas na região neotropical, do sul do México até a região central da Argentina (Zimmer e Isler 2003). Esta ampla distribuição é explicada pela diversidade do grupo e pela grande variação de características morfológicas, variando em tamanho de 7-35 cm (Ridgley e Tudor 1994) e ocupando todos os estratos em da vegetação (Zimmer e Isler 2003). Grande parcela das espécies apresenta comportamento críptico, habitando ambiente onde a densidade da vegetação impossibilita a visualização de outros indivíduos em grandes distâncias, tornando a comunicação acústica uma ferramenta importante de seu comportamento (Koloff e Mennill 2012). O conhecimento sobre suas características vocais é essencial para compreender sua função na natureza, mas encontramos uma pequena parcela de Thamnophilidae que teve seu comportamento de comunicação vocal detalhado em estudos científicos (Bard et al. 2002, Zimmer e Isler 2003, Fedy e Stutchbury 2004, Seddon e Tobias 2006, Koloff e Mennill 2011, 2012). De uma forma geral, o canto dos Thamnophilidae consiste em séries simples de notas estereotipadas tanto para machos como para fêmeas, no entanto, os sexos apresentam pequenas diferenças na frequência e duração (Zimmer e Isler 2003). Quase todos os Thamnophilidae são monogâmicos seriais, formando casais que defendem seus territórios ao longo de um a dois anos seguidos (Zimmer e Isler 2003, Willis 1978, Skutch 1996, Sick 1997, Stutchbury et al. 2005). Apesar de apresentarem forte comportamento territorial, é comum a formação de bandos mistos contendo várias espécies de Thamnophilidae em períodos não reprodutivos (Gradwohl e Greenberg 1980). São essencialmente insetívoros, alguns podendo acrescentar em sua dieta outros recursos como frutos, folhas (Zotta 1936, 1940, Piratelli e Pereira 2002) e vertebrados (Lopes et al. 2005), em períodos de seca em regiões onde as estações climáticas são bem definidas (ex.: Caatinga) (Souto 2010). Atualmente são 25 espécies (12%) de Thamnophilidae ameaçadas de extinção (Zimmer e Isler 2003), das quais 11 são vulneráveis, 10 em perigo e quatro criticamente em perigo (BirdLife International 2013). São aves essencialmente florestais, embora algumas espécies utilizem formações abertas, como capoeiras e área secundária (Sick 1997, Silva et al. 2012). Isso as tornam bastante sensíveis à fragmentação do ambiente, sendo este o principal impacto que afeta as espécies dessa família. Os Thamnophilidae são compostos por 43 gêneros, o gênero Herpsilochmus Cabanis, 1847 possui 15 espécies (Zimmer e Isler 2003), das quais 10 ocorrem no Brasil (CBRO 2011). Destas, quatro são encontradas no Rio Grande do Norte (Herpsilochmus pectoralis Sclater 12

1857, Herpsilochmus sellowi Whitney e Pacheco, 2000, Herpsilochmus atricapillus Pelzeln, 1868 e Herpsilochmus rufimarginatus (Temminck, 1822)). Herpsilochmus pectoralis (Figura 1) é uma espécie monotípica, popularmente conhecida por chorozinho-do-papo preto (CBRO 2011). A descrição original do macho considera a coloração e medidas morfométricas (cauda, asa e comprimento total) (Sclater et al. 1857). A espécie possui dimorfismo sexual, onde o macho é predominantemente cinza, branco e preto com uma mancha negra no peito de forma triangular, a fêmea e o imaturo não possuem a mancha negra e apresentam plumagem de coloração ferrugínea (Ridgely e Tudor 1994, Zimmer e Isler 2003). A espécie mede entre 10 e 12 cm, seu canto é uma série de notas ascendente com 14 a 20 notas, com duração de 2 a 3 segundos, no entanto a fêmea possui canto sutilmente mais curto e agudo (Zimmer e Isler 2003, BirdLife International 2013). A espécie é insetívora e costuma forragear entre os ramos e em poucas ocasiões tende a forragear próximo ao chão (Ridgley e Tudor 1994). O chorozinho-do-papo-preto é encontrado em fragmentos florestais do Nordeste nos estados do Maranhão, Rio Grande do Norte, Paraíba, Sergipe e Bahia (BirdLife International 2000). Seu habitat característico é restinga (RN, PB) (Pereira et al. 2005, Siilva et al. 2012), floresta decídua (MA) e caatinga (BA, SE) (Nunes e Machado 2012,Ruiz-Esparza et al. 2012, Teixeira et al. 1993, Zimmer e Isler 2003). A espécie é considerada ameaçada de extinção na categoria vulnerável desde 1994 (IUCN 2012, BirdLife International 2013), essencialmente pela destruição de florestas decíduas que reduziu e fragmentou as populações devido ao pastoreio, agricultura e expansão urbana (Collar et al. 1992 , Zimmer e Isler 2003, Silva 2008, IUCN 2012, BirdLife International 2013). A espécie ocorre nas unidades de conservação Estação Ecológica Serra de Itabaiana-SE, no Parque Nacional Chapada Diamantina-BA; no Parque Estadual Dunas do Natal “Jornalista Luiz Maria Alves”-RN, na Reserva Particular do Patrimônio Natural Mata Estrela-RN e no Monumento Natural Morro do Careca-RN (Wege e Long 1995, Pacheco e Bauer 2000, Bencke e Maurício 2006, Silva 2008). A presença da espécie nestas unidades de conservação não representa garantias de proteção, pois estas UCs não estão efetivamente protegidas, onde é comum ocorrer caça e corte seletivo de madeira (e.g. ESEC-Itabaiana e RPPN-Mata Estrela). No Rio Grande do Norte a espécie ocorre em restingas fragmentadas, o que isola populações e favorece extinções locais (Silva 2008). Pouco se conhece sobre comportamento, habitat, área de vida, dinâmica 13

populacional e reprodução de H. pectoralis (Ridgely e Tudor 1994, 2009). Existem informações pontuais sobre distribuição geográfica e ecologia reprodutiva da espécie, com a descrição de ninho e ovo (Silva 2007, Silva et al. 2008). A IUCN propõe que se estude sobre sua real distribuição e suas exigências ambientais (Silva e Oren 1997). É necessário estudar os habitats em que a espécie reside para desenvolvermos estratégias de uso sustentável destas florestas sem acarretar possíveis danos à conservação da espécie (BirdLife International 2013). Dessa forma, a presente dissertação traz informações sobre a biologia e comportamento de H. pectoralis para subsidiar o entendimento da relação desta espécie com o ambiente em que ocorre e conhecer as variações de aspectos morfológicos e vocais. 14

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CAPÍTULO 1

REPERTÓRIO E DIMORFISMO ACÚSTICO DO CHOROZINHO-DO-PAPO-

PRETO (Herpsilochmus pectoralis: THAMNOPHILIDAE) DE TRÊS FRAGMENTOS

DE RESTINGA DO NORDESTE DO BRASIL

OLIVEIRA JR, Tonny Marques de e PICHORIM, Mauro

JOURNAL OF FIELD ORNITHOLOGY (QUALIS B1 NACIONAL) 22

REPERTÓRIO E DIMORFISMO ACÚSTICO DO CHOROZINHO-DO-PAPO- PRETO (Herpsilochmus pectoralis: THAMNOPHILIDAE) DE TRÊS FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE DO BRASIL

Tonny Marques de Oliveira Junior1 e Mauro Pichorim2

1 Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil. E-mail: [email protected] 2 Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil. E-mail: [email protected] 23

ABSTRACT

Understanding how, what and when the birds sing is important to know adaptive and evolutionary patterns. Differences in song between sex and the existence of calls and loudsong duets were studied for the taxonomic descriptions of a few species of the Herpsilochmus genus, due to the lack of specific bioacoustic studies of members of that group. Therefore, this study aimed to describe the vocal repertoire of Herpsilochmus pectoralis (Birds: Thamnophilidae). We have conducted the study for four years (2006, 2007, 2009, 2012) in Rio Grande do Norte, in three sandbank fragments located in the municipalities of Natal and Parnamirim through recording of songs and vocalizations with a directional microphone (Senheiser M66®) connected to a digital recorder (Sony TCD-D8®). We conducted acoustic analyzes using the software Raven-Pro® (v.1.4). For each song, 24 acoustic variables were measured, three of them measured in the entire song bout and 21 in loudsong sections (notes, intervals between notes). To verify sexual acoustic dimorphism, we compared distributions of variables using T and ANOVA tests. The description of the acoustic properties of calls was based in the following parameters: shape, duration, frequency modulation, peak frequency and associated behavior. We recorded 28 individuals (male = 19, female = 14). The song consists of a series of 24.9 ± 3.0 notes, with a mean duration of 1.93 ± 0.02 seconds and with peak frequency of 1798.5 ± 184.9 Hz. The duration of the notes and of the intervals between them decrease along the song, which has ascending modulation with lower values of peak frequency in the beginning and higher at the end of the song. Nine out of the 24 variables analyzed showed differences between the sexes, of which eight were related to time. We identified four types of calls: the first looks like the letter "V" inverted in the spectrogram, the second is used to maintain contact, the third is associated with mate contact maintainance (a), the fourth is associated with territory defense. However, differences were observed with congeners that may be the result of adaptation to the habitat. The differences between the sexes were found in the number of notes and duration were observed in other Thamnophilidae. However, here we indicate 16% of dimorphism. The observed calls resemble other Thamnophilidae, suggesting that this form of communication is an ancestral character.

KEYWORDS: Bioacoustic, Herpsilochmus pectoralis, vocal behavior, sexual dimorphism. 24

RESUMO

Entender como, o quê e quando as aves cantam é importante para conhecermos padrões evolutivos e adaptativos. Diferenças do canto entre sexos e a existência de chamadas e duetos foram utilizadas para descrições taxonômicas de algumas espécies do gênero Herpsilochmus, mas não existe nenhum estudo de bioacústica para qualquer membro deste gênero. Neste sentido, este trabalho teve como objetivo descrever o repertório vocal de Herpsilochmus pectoralis (Thamnophilidae). Gravamos os cantos e vocalizações durante quatro anos (2006, 2007, 2009, 2012) em três fragmentos de restinga situados no nordeste do Brazil. Utilizamos microfone direcional (Senheiser M66®) externo conectado ao gravador digital (Sony TCD-D8®). Realizamos as análises acústicas com auxílio do software Raven-Pro (v. 1.4). Para cada canto medimos 24 variáveis acústicas, sendo três medidas do canto inteiro e 21 de seções do canto (notas e intervalos). Para delimitar o dimorfismo sexual realizamos comparações das medidas com teste t e ANOVA. A descrição das propriedades acústicas das chamadas seguiu: forma, duração, modulação de frequência, frequência dominante e comportamento associado. Gravamos 28 indivíduos (machos = 19, fêmeas = 14). O canto consiste em uma série de 24,9 ± 3,0 notas, com duração de 1,93 ± 0,02 s e com frequência dominante de 1798,5 ± 184,9 Hz. A duração das notas e o intervalo entre notas diminuem ao longo do canto. O canto tem modulação de frequência ascendente, com frequência de máxima potência menor no início e maior no final. Das 24 medidas analisadas, nove apresentaram diferenças entre os sexos, das quais oito estiveram relacionadas ao tempo. Identificamos quatro tipos de chamadas: a primeira com forma da letra “V” invertida; a segunda é usada para manutenção de contato, a terceira está associada a manutenção de contato com o parceiro(a); a quarta está associada a situação de defesa de território. Verificamos diferenças com congêneres que podem ser resultado de adaptação ao habitat. As diferenças no canto entre os sexos, com relação ao número de notas e duração foram observadas em outros Thamnophilidae, no entanto indicamos aqui 16% de dimorfismo. As chamadas observadas se assemelham a de outros Thamnophilidae, sugerindo que exista alguma característica ancestral nesta forma de comunicação.

PALAVRAS-CHAVE: Bioacústica, Herpsilochmus pectoralis, comportamento vocal, dimorfismo sexual. 25

INTRODUÇÃO

As aves são conhecidas pela alta capacidade visual, mas o canto é a principal forma de comunicação, por isso possui papel importante nas relações intra e inter- específicas (ex.: resolução de conflitos com baixo gasto de energia) (Catchpole e Slater

1995, Marques 2008). Entender como, o quê e quando as aves cantam é importante para conhecermos padrões evolutivos e adaptativos (Vielliard e Silva 2010). A estrutura do canto em aves é moldada pelos mesmos mecanismos evolutivos que influenciam a forma e o tamanho do corpo (Podos 2001, Ryan e Brenowitz 1985, Vallet e Kreutzer

1995). Na verdade, a morfologia de certas estruturas (e.g. bico, pescoço, sacos aéreos, etc) está diretamente ligada ao canto (Podos 2001, Seddon 2005, Ballentine 2006). Por meio do canto as aves avaliam suas qualidades biológicas de forma a permitir interação social, como defesa de território e atração de parceiro (Catchpole e Slater 1995,

Karlsson Green e Madjidian 2011, Seddon e Tobias 2006). A duração do canto, número e diversidade de notas envolve gasto energético (Gil e Gahr 2002, Collins 2004, Podos et al. 2004). A estrutura do canto funciona como um sinal de qualidade do indivíduo na escolha de parceiro e nas interações agonísticas (Collins 2004; Kroodsma et al. 2001).

Além disso, características acústicas do ambiente onde a espécie ocorre (matriz de propagação e ruídos) podem selecionar cantos com variações de amplitude e frequência, gerando padrões geográficos distintos (Chapuis 1971, Ryan e Brenowitz 1985,

Slabbekoorn e Peet 2003, Morton 1975, Rothstein e Fleischer 1987, Brown e Handford

2000). De uma forma geral, os indivíduos tendem a maximizar a transmissão sonora com o menor gasto possível de energia (Blumstein e Turner 2005). Em alguns casos, machos tendem a investir maior esforço em produzir cantos longos e graves para uma maior propagação (Karlsson Green e Madjidian 2011). Partindo dessa premissa de 26

propagação do canto, podemos estimar o tamanho do território (e área de via) e a densidade populacional de aves (Lemon et al. 1981, Calder 1990).

A capacidade dos animais distinguirem familiares por meio de caracteres vocais minimiza custos com interações agressivas (mal direcionadas) e permite reconhecimento e cooperação entre parentes (Stoddard 1996). O reconhecimento vocal individual é conhecido para todos os grupos de animais (Falls 1982), mas é necessário identificar (delimitar) o marcador individual destes táxons. Atualmente tem sido delimitada a identidade vocal, em algumas espécies de aves, comprovando a existência de refinada habilidade de percepção entre os indivíduos (Rendall et al. 1996, Sayigh et al. 1998, Wanker et al. 1998, Holekamp et al. 1999). Nas aves, pelo menos no grupo dos

Oscines, este reconhecimento existe e implica em relações distintas entre parentes e estranhos (Lambrechts e Dhondt 1995, Stoddard 1996). Nos Passeriformes Suboscines este comportamento ainda não é conhecido, embora saibamos que Suboscines neotropicais têm diferenças de canto entre sexos, contribuindo nas interações comportamentais (Bard et al. 2002, Byers e Kroodsma 2009).

Caracteres morfológicos sempre foram usados para descrever ou reavaliar táxon de aves, mas atualmente têm sido incorporadas análises acústicas (Isler et al. 1998,

1999). Informações vocais podem ajudar a esclarecer status taxonômicos de espécies politípicas, que sofrem com o mecanismo de isolamento reprodutivo e seleção sexual

(Kroodsma et al. 1996). Os Suboscines possuem vocalizações simples, inatas e estereotipadas (Morton 1996, Kroodsma 1984; Kroodsma e Konishi 1991, Lindell

1998). Isto facilita análises acústicas para delimitar (definir) espécies (Isler et al. 1998,

Isler et al. 2005, Isler et al. 2007, Seddon 2005, Tobias et al. 2010b), estudar divergência sonora (Seddon e Tobias 2007), investigar variações sazonais do canto

(Tobias et al. 2011), reconhecimento individual (Lovell e Lein 2004, 2005, Kirschel et 27

al. 2009, Westcott 1997), variação geográfica (Ippi et al. 2011) e testar hipóteses evolutivas sobre o canto (Tobias et al. 2010a).

Revisões taxonômicas dentro da família Thamnophilidae tem resultado em novas descrições de gênero (Braun et al. 2005, Isler et al. 2006), espécies (Isler et al.

1997, Isler et al. 1999, Isler et al. 2001, Isler et al. 2003, Isler et al. 2007, Isler et al.

2011, Krabbe et al. 1999, Whitney e Pacheco 2000) e subespécies (Isler et al. 2002,

Whitney et al. 2004). Estes estudos utilizaram características acústicas como ferramenta para elucidar a relação entre os táxons (Tobias et al. 2012b).

As espécies do gênero Herpsilochmus possuem canto composto por uma série de notas simples que aceleram ao longo do tempo com modulação ascendente de frequência (Zimmer e Isler 2003, Skutch 1996). Diferenças do canto entre sexos foram relatadas para algumas espécies do gênero (Ridgley e Tudor 2009, Zimmer e Isler

2003), mas esse conhecimento não passa de análises empíricas, não havendo estudos quantitativos associados. A existência de chamadas e duetos foram estudadas para descrições taxonômicas de poucas espécies (Whitney e Alonso 1998, Whitney et al.

2000), havendo poucos estudos específicos de bioacústica para membros deste gênero.

Nos últimos anos a bioacústica vem oferecendo várias ferramentas sofisticadas para descrever e comparar sons, de forma que está mais acessível o estudo do canto de aves

(Vielliard 1987). Neste sentido, este capítulo tem como objetivo descrever o repertório vocal de Herpsilochmus pectoralis (Figura 1), verificar possíveis diferenças entre os sexos e discutir as implicações adaptativas das características acústicas encontradas. 28

METODOLOGIA

Conduzimos o estudo na região leste do estado Rio Grande do Norte, nordeste do Brasil nas localidades: Parque Estadual Dunas do Natal “Jornalista Luiz Maria

Alves” - PEDN (coordenadas centrais 5°49'S e 35°11'W, Natal, 1.172 ha); Centro de

Lançamento Barreira do Inferno - CLBI (coordenadas centrais 5°54’S e 35°10’W,

Parnamirim, 1.800 ha); e Parque Industrial - PI (coordenadas centrais 05°52’S,

35°14’’W, Parnamirim, 88 ha) (Figura 2). Estes fragmentos florestais encontram-se no domínio da Mata Atlântica em um ecótono de floresta estacional semidecidual de terras baixas e ombrófila aberta, associado a formações pioneiras do litoral do Brasil (Radam

1981, Suguio e Tessler 1984, Cestaro 2002). O clima da região é do tipo “As” da classificação de Koppen (Jacomine 1971), caracterizado por ser quente, com chuvas concentradas entre fevereiro e junho (1.400 mm de chuva em média no ano) (Brasil

1981).

Realizamos as gravações em 2006, 2007, 2009 e 2012, com esforço de coleta diferente entre as localidades. Em setembro de 2006 amostramos o PEDN, em novembro de 2007 amostramos o PI, entre maio de 2009 e novembro de 2012 amostramos o CLBI. Gravamos as vocalizações com microfone direcional externo

(Sennheiser ME 66®) conectado ao gravador DAT (Digital Audio Tape) Sony TCD-D8®

(44,1 kHz de frequência amostral e tamanho amostral de 16 bit). Convertemos as gravações para o formato WAVE em laboratório por meio do software Sony -

SoundForge (v. 9.0 para Windows)

Durante as gravações nos aproximamos ao máximo da ave observada, procurando não alterar seu comportamento (5 a 10 m do animal focal), para identificarmos visualmente o sexo do indivíduo. Para evitar a gravação dos mesmos 29

indivíduos, gravamos no máximo um casal a cada 300 m de distância e os mesmos locais em cada área de estudo nunca foram revisitados. Durante cada gravação acompanhamos os indivíduos que vocalizavam até serem perdidos de vista.

Definimos como canto “solo” aquele produzido por um indivíduo e sem sobreposição de canto de seu parceiro. Consideramos chamada as vocalizações com no máximo duas notas e que foram menores de um segundo. A descrição de propriedades acústicas das chamadas e cantos segue Isler et al. (1998). Diferenciamos as chamadas quanto à produção pelo gênero sexual, comportamento associado e características temporais e espectrais.

De cada indivíduo gravado, selecionamos três cantos com as melhores relação sinal-ruído de acordo com Bradbury e Vehrencamp (1998). A escolha de três cantos por indivíduo seguiu o a metodologia de Koloff e Mennil (2012), pois a espécie estudada por Koloff e Mennil (2012) pertence à mesma família e apresenta proximidade filogenética com H. pectoralis (Belmonte et al. 2012). Para cada canto medimos 24 variáveis acústicas, sendo três medidas do canto inteiro e 21 de seções (notas e intervalos) do canto (Figura 3). As medidas foram: duração do canto, número total de notas do canto, frequência dominante do canto; frequência dominante de oito notas (1ª,

2ª, 3ª, nota central, nota pós-central, antepenúltima, penúltima e última), duração de oito notas (1ª, 2ª, 3ª, nota central, nota pós-central, antepenúltima, penúltima e última), duração do intervalo entre notas (da primeira para segunda, da segunda para terceira, da central para seguinte, da antepenúltima para penúltima e da penúltima para última).

Quanto aos cantos com números pares de notas, delimitamos a nota anterior como central (ex.: a 15ª nota foi considerada central em canto com 30 notas). A escolha das notas para aferir características acústicas seguiu padrão semelhante ao de Koloff e

Mennil (2012), para verificarmos informações gerais do canto (início, meio e fim). A 30

delimitação espectrográfica do som foi definida através do pressuposto em que, só consideramos um som produzido pela ave quando esta representação gráfica apresentasse o valor de amplitude superior ao ruído de fundo, seguindo Charif et al.

(2010) (Figura 3). A medida frequência dominante corresponde à frequência de maior amplitude dentro do intervalo de tempo delimitado (Charif et al. 2010).

Medimos o tempo e frequência dominante das chamadas e a descrições de suas propriedades acústicas seguiu Isler et al. (1998). Cada chamada foi correlacionada com um comportamento específico (forrageamento, manutenção de contato e agressão), além de indicar qual o sexo que produziu tal chamada (podendo ou não ser exclusivo de um gênero sexual). As chamadas foram classificadas quanto à presença (modulada) e ausência (tonal) de modulação de frequência. Aquelas chamadas que apresentaram modulação, tiveram sua variação na frequência descrita.

Realizamos as análises temporais pelo oscilograma e as medidas de frequência pelo espectrograma utilizando o software Raven-Pro (v. 1.4 para Windows), seguindo

Gonzaga et al. (2007). Geramos os espectrogramas na função da janela do tipo Hann, filtro de banda de frequência de 270 Hz, sobreposição de 50% e tamanho do FFT de 256 pontos.

Para delimitar o dimorfismo sexual realizamos comparações das médias das medidas tomadas entre os sexos. Calculamos a porcentagem de diferença entre os sexos pela equação (1-(média do macho/média da fêmea))*100.

Para testar a hipótese da existência de somente um grupo de médias para as medidas tomadas entre os sexos aplicamos testes t e análises de variância (ANOVA) quando os dados se mostraram normais (teste Shapiro-Wilk). Testamos as variáveis que não apresentaram normalidade por meio de Mann-Whitney (Zar 1999). Todas as análises estatísticas foram feitos com programa JMP10 (SAS Institute, Cary, NC, USA) 31

e o alfa utilizado foi 0,05. Os dados são apresentados como média ± desvio padrão. 32

RESULTADOS

Gravamos 14 pares mais cinco outros machos isolados, totalizando 19 machos e

14 fêmeas. Considerando todas as gravações (ambos os sexos), o canto consiste em uma série de 24,9 ± 3,0 notas, com duração de 1,93 ± 0,02 s e com frequência dominante de

1798,5 ± 184,9 Hz. A duração das notas diminui ao longo do canto, sendo a primeira mais longa (0,052 ± 0,001 s) e a última a mais curta (0,022 ± 0,000 s). Da mesma forma, o intervalo entre as notas também diminui (intervalo entre 1ª e 2ª notas = 0,072 ±

0,000 s; entre a penúltima e ultima notas = 0,047 ± 0,000 s). Dessa forma, o andamento do canto acelera gradualmente, os intervalos das notas diminuem ao longo do canto

(Tabela 1). Além disso, o canto como um todo tem modulação ascendente, com frequência dominante de menor valor no início (1ª nota = 1677,4 ± 28,8 Hz, localizada no segundo harmônico) e maior no final (última nota = 1883,1 ± 25,6 Hz, localizada no fundamental) (Tabela 1 e Figura 4: b, d).

As notas iniciais apresentam modulação de frequência ascendente e descendente com um ponto de inflexão, similar a forma da letra “V” invertida com três ou quatro harmônicos que nem sempre são visíveis (Figura 3). Ao longo do canto a modulação ascendente das notas diminui, sendo que as últimas apresentam apenas modulação descendente, com forma de uma barra invertida (“\”, Figura 4: d).

Das 24 medidas analisadas, nove apresentaram diferenças entre os sexos, das quais oito estiveram relacionadas com tempo (duração total do canto, duração das notas

1ª (Figura 4: b), central (Figura 3: c), pós-central, penúltima e última (Figura 4: d), e duração do intervalo entre as notas 1ª e 2ª e central e pós-central, Tabela 1). O canto do macho possui mais notas que o canto da fêmea (macho = 26,5 ± 0,3; fêmea = 22,8 ±

0,3; u = 618; g.l. = 97; p < 0,0001; 16,2% de dimorfismo) e também teve maior duração 33

(macho = 2,045 ± 0,026 s; fêmea = 1,785 ± 0,031 s; t = 6,23; g.l. = 88; p < 0,0001;

12,7% de dimorfismo) (Tabela 1 e Figura 4: a, e).

Com relação à duração das notas, nos machos a primeira (t = 2,54; g.l. = 72; p =

0,013), a central (t = 3,04; df = 88; P = 0.003), a pós-central (t = 3,01; df = 92;p =

0,003) e a última foram maiores em relação as fêmeas (t = 3,36; df = 88; p = 0,001)

(Tabela 1). Os intervalos entre notas foram parecidos entre os sexos, houve diferenças apenas entre as notas 1ª e 2ª (macho = 0,069 ± 0,001 s; fêmea = 0,076 ± 0,001 s; t

=4,24, g.l. = 83; p = 0,000; 9,2% de dimorfismo) e entre as notas central e pós-central

(macho = 0,044 ± 0,000 s; fêmea = 0,046 ± 0,000 s; u = 3,04, g.l. = 83; p = 0,003; 4,3% de dimorfismo). Além do canto típico descrito acima, identificamos outras quatro vocalizações para H. pectoralis. A chamada de agressão é composta por um som monossilábico de 0,025 ± 0,004 s com frequência dominante de 2013 ± 263 Hz (1500-

2625 Hz e n = 45). A modulação da frequência é levemente ascendente no início e é descendente no final (Figura 5: d). Esta chamada é produzida por macho em condições de conflito.

A chamada de repreenssão é composta por um som monossilábico de 0,201 ±

0,050 s com frequência de máxima potência de 1688 ± 147 Hz (1500-2063 Hz, n = 14).

A modulação da frequência é ligeiramente ascendente no início e é inexistente no final, o que faz com que tenha a forma de traço ("–") (Figura 5: c). Esta chamada é produzida por macho em condições de conflito.

A chamada de manutenção de contato 1 é composta por um som monossilábico de 0,174 ± 0,026 s com frequência dominante de 2220 ± 483 Hz (1313–2813 Hz e n =

57). A modulação da frequência é rapidamente ascendente no início e é lentamente descendente até o final (Figura 5: a). Esta chamada é produzida por ambos os sexos em condições de forrageio e manutenção de contato. 34

A chamada de manutenção de contato 2 é composta por um som monossilábico de 0,059 ± 0,013 s com frequência dominante de 1698 ± 278 Hz (1500–2250 Hz; n =

211). A modulação da frequência é quase inexistente, havendo pequena variação, o que faz com que tenha a forma de "~" (Figura 4: b). É produzida por ambos os sexos com diferença na duração (macho = 0,052 ± 0,005 s; n = 63; fêmea = 0,077 ± 0,011 s; n =

148; t= 16,1; g.l = 73; p< 0,05) e na frequência dominante (macho = 1528 ± 67 Hz; n =

148; fêmea = 2098 ± 142 Hz; n = 63; t= 30,4; g.l = 73; p< 0,05). Essa chamada é utilizada em dueto em situações de contato, podendo haver sobreposição.. 35

DISCUSSÃO

Nossas análises indicaram forma e medidas do canto semelhantes às conhecidas para a espécie, porém evidenciamos algumas diferenças quantitativas entre os sexos. O padrão de canto composto por uma série de notas que aumentam em frequência e ritmo ao longo do tempo e com duração aproximada de 2 s já era conhecido (Willis et al.

1967, Skutch 1996). No entanto, Zimmer e Isler (2003) descreveram o canto da espécie com 12-20 notas e duração de 2-3 s. Registramos cantos com mais notas (máximo de

32) e mesmo assim com menor duração (1,39-2,40 s). Estas diferenças podem indicar variação geográfica, visto que as descrições existentes em literatura se baseiam em gravações feitas em locais distantes dos nossos (~ 1000 km ao sul) (Zimmer e Isler

2003, Minns et al. 2010). Estudos comparativos complementares são necessários para verificar a intensidade destas diferenças, uma vez que ambientes diferentes (BA- caatinga, RN-restinga e MA-ecótono) e o isolamento favorecem divergências acústicas em uma mesma espécie (Baker et al. 2008, Brown e Handford 2000, Irwin et al. 2008,

Slabbekoorn e Smith 2002).

Então, os dados que encontramos contrastam com as informações da população da BA. Isto pode ser explicado pela diferença da fitofisionomia, onde no RN a espécie se encontra distribuída na restinga (Mata Atlântica) que se caracteriza por ter porte arbustivo e irregularidades da densidade vegetal (locais de vegetação densa e outros de clareiras, formando um mosaico), na Bahia a espécie é encontrada na caatinga (com influencia do Cerrado) de porte arbóreo-arbustivo. Essa hipótese não pode ser comprovada com dados que possuímos, sendo apontada aqui como uma alternativa a ser testada para explicar o padrão observado.

Uma série de fatores pode estar atuando de forma a divergir às características 36

acústicas entre populações (ou entre fragmentos). A estrutura do habitat indica e molda a otimização de um canto adaptado à situação em que está empregado (Bradbury e

Vehrencamp 1998). O principal mecanismo citado para este processo de divergência é a o nicho acústico (Pijanowski et al. 2011 ), havendo influência abiótica, onde por exemplo ambientes florestais tende a favorecer vocalizações mais graves e menos moduladas, além da influência biótica em que a composição diferenciada de espécies favorece a segregação do canto para minimizar o mascaramento (ruído acústico). (Wiley e Richards 1982, Bradbury e Vehrencamp 1998). Então, pela distribuição, verificamos que a espécie H. pectoralis está presente em habitats distintos (cerrado, caatinga e restinga) e participante de comunidades distintas de aves. Tais fatores podem estar moldando características específicas em cada localidade, aumentando desta forma a divergência acústica na espécie (Tobias et al. 2010). A comunidade de aves em localidades distintas são influenciadas evolutivamente pelo nicho acústico (Farina et al.

2011).

A frequência média de maior potência do canto de H. pectoralis ficou abaixo de

2,1 kHz, valor considerado padrão para a maioria dos Suboscines tropicais (Morton

1975). Esta afirmação de que as aves tropicais apresentam cantos com baixa frequência está atrelada as florestas tropicais que são densas, essa alta densidade exerce uma barreira física para propagação do som. Então, investir em canto de baixa frequência otimiza a dispersão para melhor comunicação neste habitat (Kroodsma 1996, Seddon

2005, Amézquita et al. 2009)

O canto com aumento gradual de ritmo é similar ao encontrado em

Thamnophilus divisor, T. doliatus, T. capistratus (Whitney et al. 2004, Koloff e Mennill

2012, Assis et al. 2007 ) (Figura 7), Myrmotherula brachyura, M. ignota, T. palliatus, T. caerulescens (Isler et al. 1998) (Figura 7) e H. sticturus (Whitney e Alonso 1998). No 37

entanto, este padrão não ocorre em todas as espécies do gênero, por exemplo, H. gentriy e H. stricocephalus possuem velocidade descendente ao longo do canto (Whitney e

Alonso 1998) (Figura 8). Esta diferença entre congêneres pode ser resultado de adaptações ao tipo de habitat, visto que as espécies com ritmo descendente

(desaceleração) são florestais (Amazônia, Mata Atlântica), enquanto que algumas espécies com ritmo ascendente ocorrem em ambientes abertos (Cerrado e Caatinga) e/ou ecótonos entre áreas abertas e florestas (“restinga”). No entanto, em algumas espécies (H. sellowi, H. axillaris e H. rufimarginatus) (Figura 8) o ritmo varia pouco ou

é constante e em outras (H. pileatus, H. parkeri e H. atricapilus) (Figura 8) o ritmo inicial é ascendente e o final é descendente (Whitney e Alonso 1998, Davis e O’Neil

1986, Whitney et al. 2000).

Verificamos diferenças no canto entre os sexos de ordem temporal (número de notas e duração), padrão também observado em T. doliatus (Koloff e Mennill 2012), H. gentryi, H. stricocephalus e H. atricapilus (Whitney e Alonso 1998) (Figura 6). O canto da fêmea de H. pectoralis com menor duração do que o do macho já havia sido citado, mas sem comparações diretas de medidas (Zimmer e Isler 2003, BirdLife 2013). Com relação ao canto da espécie, não observamos nenhuma medida de frequência dominante diferente entre os sexos, mas todos os valores absolutos das frequências de maiores potências do canto da fêmea ultrapassaram os do macho. Encontramos uma tendência dos machos investirem em cantos de baixas frequências, no entanto, isto ainda precisa ser comprovado por meio da comparação entre mais indivíduos de diferentes localidades.

Com relação às chamadas, observamos que as formas encontradas foram semelhantes à de outros Thamnophilidae. A chamada de manutenção de contato 2 é semelhante em espectro a que ocorre em Dysithamnus mentalis (Isler et al. 1998) e T. 38

Caerulescens( Isler et al. 2005). A chamada de repreenssão é similar às encontradas em

T. divisor (Whitney et al. 2004), T. capistratus (Assis et al. 2007), T. leucogaster (Isler et al. 2001b), T. caerulescens (Isler et al. 2005), T. schixtaceus, D. mentalis e D. stictothorax (Isler et al. 1998). A chamada de manutenção de contato 1 assemelha-se as descritas para T. doliatus (Koloff e Mennill 2012), T. murinus (Isler et al. 1998), T. punctatus, T. iterpositus, T. huallagae (Isler et al. 2001b) e T. caerulescens (Isler et al.

2005). A chamada de manutenção de contato já havia sido descrita para H. pectoralis como similar e um pouco mais longa à primeira nota do canto da espécie (Zimmer e

Isler 2003).

A similaridade no padrão de chamadas ocorre, inclusive, em espécies filogeneticamente distantes, como Percnostola rufifrons (Gmelin 1789), que possui chamadas muito parecidas aos padrões de manutenção de contato 1 e repreenssão que encontramos em H. pectoralis (Isler et al. 2001a). As chamadas podem configurar algum padrão ancestral de comunicação nestas aves ou a convergência de caracteres acústicos moldadas pelo habitat similar (Tobias et al. 2010). Por isto, devem ser melhor avaliadas para entendermos a evolução da comunicação vocal em Thamnophilidae. No trabalho de divergência do canto de Tobias et al. (2010), observamos espécies da família Thamnophilidae de mesmo gênero apresentando características acústicas diferentes por causa da adaptação sensorial guiada pelo habitat em que estão inseridos.

Com os resultados que encontramos não podemos afirmar que as divergências no canto do gênero Herpsilochmus sejam geradas pela interferência do habitat, mas é uma hipótese plausível diante dos padrões encontrados entre as espécies deste gênero

(Figura 7).

As similaridades acústicas em táxons distantes filogeneticamente podem ser explicadas pela condução sensorial (Endler 1992), onde a seleção para melhor 39

propagação do canto no ambiente, fixa parâmetros acústicos (ex.; frequência, ritmo, nº de notas) diferentes em locais distintos (ex.; floresta densa e savana) (Tubaro e Lijtmaer

2006).

A dependência de um tipo de fitofisionomia (habitat) e/ou distribuição restrita, são fatores citados por Tobias et al. (2010) como sendo fixadores de características acústicas singulares, que podem atuar amplificando as diferenças entre espécies filogeneticamente próxima ou atenuando diferenças acústicas entre espécies distintas.

Esse processo de adaptação acústica (Wiley e Richards 1982) foi estudado em H. longirostris, mostrando divergência acústica entre ambiente natural e antropizado

(Mendonça 2009).

As similaridades acústicas encontradas entre os congêneres são explicadas pela proximidade filogenética (morfologia e molecular) (Belmonte-Lopes et al. 2012), onde

Dysithamnus é grupo irmão de Herpsilochmus (Bravo et al. 2012a, 2012b, Brumfield et al. 2007) e o gênero mais próximo depois de Dysithamnus é Thamnophilus (Bravo et al.

2012a, 2012b, Brumfield et al. 2007). Também observamos esta proximidade, pois muitas das características acústicas que encontramos em H. pectoralis são compartilhadas com seus congêneres.

No grupo dos “Oscines” foi observado que a complexidade vocal tem relação negativa com a ornamentação da plumagem (Badyaev e Leaf 1997, Badyaev et al.

2002). Mas em “Suboscines”, que possuem canto mais simples, essa relação pode favorecer a execução do canto (maior número de notas, maior duração, manutenção de frequência ao longo do canto) e não a complexidade.. O dimorfismo morfológico pode ser evidente, mas não possui extrema variância com ornamentos chamativos, isso é explicado pela seleção sexual agindo sobre o táxon..

A seleção sexual é guiada pela escolha das fêmeas, onde estas escolhem 40

caracteres acústicos que aumentam a divergência entre os sexos (ex.: dimorfismo sexual em Pipridae) (Heller et al. 2011). Os resultados aqui encontrados indicam que o macho produz cantos mais longos e tendem a manter menor frequência do que as fêmeas. Mas para executar cantos mais longos e com frequência alta, gera um desgaste alto energético, por isso é necessário alterar a frequência utilizada, pois cantar em frequências altas gera maior investimento energético do que cantar em baixa frequência

(Bradbury e Vehrencamp 1998). Então temos um tradeoff, de que para produzir cantos longos é necessário diminuir a frequência do canto (Figura 9). O fitness do macho está associado à capacidade e cantar de forma mais longa, mas sua condição fisio-anatômica possui limite de esforço ao produzir cantos longos, por isso produz um canto com frequência menores(Slabbekoorn et al. 2007).

Outro viés que deve ser levado em conta é a plasticidade que as espécies têm de alterar o canto frente às mudanças do ambiente (urbanização). É sabido que espécies de aves mudam a forma de cantar (ex.: frequência e amplitude) por influência direta do ruído urbano (Patricelli e Blickley 2006, Wood e Yezerinac 2006). O viés discutido sobre o tradeoff de frequência em detrimento da duração do canto foi observado no estudo de Mendonça (2009), onde a espécie H longirostris aumentou a frequência e diminuiu a duração do canto em ambientes de ruído urbano em comparação com o ambiente natural. Essa mudança vem corroborar a adaptação acústica função de efetivar a transmissão de informação acústica em ambiente ruidoso (Slabbekoorn e Boer-Visser

2006).

Para que o macho aumente seu sucesso reprodutivo (território, alimentação, parceira), este tem que expor características acústicas que indiquem qualidades (Ex.: cantos longos, estabilidade da frequêneica ao longo do canto) para as fêmeas. É necessário descrevermos o repertório vocal de todas as espécies de Herpsilochmus para 41

entendermos a evolução de características acústicas do gênero e da família

Thamnophilidae. Informações acústicas das populações de H. pectoralis e de congêneres permitirão análises filogenéticas baseadas caracteres acústicos, o que contribuirá ao entendimento dos processos de convergência e divergência que estão atuando sobre o gênero Herpsilochmus.

Este trabalho descreve o repertório e dimorfismo vocal da espécie, mas, ao longo do estudo observamos outras informações relevantes sobre a espécie que devem ser estudadas posteriormente. Possíveis variações geográficas, a produção de dueto pela espécie, maior número de chamadas, variações sazonais na atividade acústica e ao longo do dia, são informações que devem receber maior atenção pelos pesquisadores para esta espécie e para os Thamnophilidae como um todo. Ainda existem muitas espécies sem repertório descritas, e estas informações básicas são essenciais para melhor entendermos relações taxonômicas, comportamentais e evolutivas. 42

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LEGENDA DE FIGURAS

Figura 1. Indivíduos adultos de Herpsilochmus pectoralis registrados no Centro de Lançamento Barreira do Inferno, Parnamirim, Rio Grande do Norte. a: macho, b: fêmea.

Figura 2. Localidades amostradas para gravação de cantos de Herpsilochmus pectoralis no nordeste do Brasil..

Figura 3. Oscilograma (a) e espectograma (b) de um mesmo som, indicando as três primeiras notas do canto de Herpsilochmus pectoralis gravado. Esquema indicando a duração da nota, duração do intervalo entre as notas, local de frequência dominante (linha verde). Componentes das notas no espectrograma: fundamental e segundo harmônico.

Figura 4. Espectrogramas de cantos de Herpsilochmus pectoralis gravados no nordeste do Brasil. a: canto de uma fêmea gravada em 15 de setembro de

2006 na localidade PEDN, b: primeira nota, c: nota central, d: última nota, e: canto de um macho gravado em 05 de setembro de 2009 na localidade

CLBI.

Figura 5. Espectrogramas de chamadas de Herpsilochmus pectoralis gravados no nordeste do Brasil. Chamada a: “manutenção de contato 1”; b: “manutenção de canto 2”; c: “repreenssão”; d: “agressão”.

Figura 6. Espectrogramas do canto de ambos os sexos das espécies Herpsilochmus stricocephalus (a), Herpsilochmus atricapilus (b), Herpsilochmus gentryi (c). Fonte Whitney e Alonso 1998.

Figura 7. Espectrograma do canto de quatro espécies da família Thamnophilidae que apresenta similaridades com o canto da espécie 56

Herpsilochmus pectoralis.Espectrogramas: (a) Thamnophilus capistratus, (b) Myrmotherula ignota, (c) T. stictocephalus, (d) Drymophila devillei Fonte www.xeno-canto.com.

Figura 8. Espectrograma de quatro espécies do gênero Herpsilochmus que apresentam diferenças no ritmo do canto com relação ao canto da espécie Herpsilochmus pectoralis. Espectrogramas: (a) Hepsilochmus strictocephalus, (b) Herpsilochmsu axillaris, (c) Herpsilochmus stricturus, (d) Herpsilochmus atricapilus.- Fonte: www.xeno-canto.com.

Figura 9: Esquema de relação de características acústicas do canto de Herpsilochmus pectoralis entre os sexos.

FIGURAS

Figura 1. 58

Figura 2 59

Figura 3 60

Frequência (kHz)

Figura 4 61

Frequência (kHz)

Figura 5 62

Figura 6 a

a) Thannophilus capistratus c) Thamnophilus stictocephalus

b) Myrmotherula ignota d) Dysithamnus devellei Frequência (kHz)

Figura 7 64

a) c)

b) d)

Figura 8 65

Figura 9 66

LEGENDA DE TABELAS

Tabela 1. Medidas do canto e de partes do canto de Herpsilochmus pectoralis gravados no nordeste do Brasil entre 2006 e 2012. Resultado do teste t student (t), resultado do teste Mann Whitney (U). Os dados são apresentados como média ± desvio padrão. Tabela 1: 67

Seção Macho Fêmea Medidas Espécie Testes (n = 11) (n = 16) Nº notas 24.9 ± 3,0 26.5 ± 0.3 22.8 ± 0.3 U = 618* Canto inteiro Tempo (s) 1,932± 0,024 2,045 ± 0,026 1,785± 0,031 t = 6,23*; g.l. = 88 Freq de > potência (Hz) 1798,5± 184,9 1747,5± 23,6 1871,6± 25,8 U = 885 Tempo (s) 0,054± 0,012 0,052± 0,001 0,057± 0,001 t = 2,54*; g.l. = 72 Nota 1 Freq de > potência (Hz) 1677,4± 28,8 1648,9± 32,2 1757,2± 39,7 U = 1254 Intervalo entre notas 1-2 Tempo (s) 0,072± 0,000 0,069± 0,001 0,076± 0,001 t = 4,24*; g.l. = 83 Tempo (s) 0,047±0,000 0,046± 0,000 0,047± 0,001 t = 0,62; g.l. = 79 Nota 2 Freq de > potência (Hz) 1763,8± 20,8 1735,4± 26,1 1810,5± 32,9 U = 1075 Intervalo entre notas 2-3 Tempo (s) 0,067± 0,000 0,065± 0,001 0,07± 0,001 U = 917 Tempo 0,042 ±0,000 0,043 ± 0,000 0,041 ± 0,001 t = 1,32; g.l. = 81 Nota 3 Freq de > potência (Hz) 1825,9 ± 27,6 1790,6 ± 35,4 1894,4± 40,4 U = 1019 Tempo (s) 0,027± 0,000 0,028± 0,000 0,026± 0,000 t=3,04*; g.l.= 88 Nota central Freq de > potência (Hz) 1735,3± 18,6 1700,7± 23,4 1790,4± 27,2 U = 959 Intervalo entre notas central e pós central Tempo (s) 0,045± 0,000 0,044± 0,000 0,046± 0,000 U = 804* Tempo (s) 0,026± 0,000 0,027± 0,000 0,025± 0,000 t = 3,01*; g.l. = 92 Nota pós-central Freq de > potência (Hz) 1750,8± 18,3 1709,2± 22,1 1815,3± 27,3 U = 898 Tempo (s) 0,023± 0,000 0,024± 0,000 0,021± 0,000 U = 940 Antepenúltima nota Freq de > potência (Hz) 1849,8± 21,8 1778,7± 22,8 1954,3± 35,3 U = 902 Intervalo entre ante-penúltima e penúltima notas Tempo (s) 0,044± 0,000 0,044± 0,000 0,045± 0,000 t = 0,17; g.l. = 73 Tempo (s) 0,022± 0,000 0,023± 0,000 0,021± 0,000 t = 3,09*; g.l. = 92 Penúltima nota Freq de > potência (Hz) 1872,2± 23,6 1802,9± 21,9 1974,5± 42,2 U = 955 Intervalo entre penúltima e última notas Tempo (s) 0,047± 0,000 0,047± 0,000 0,047± 0,000 t = 0,21; g.l. = 88 Tempo (s) 0,022± 0,000 0,023± 0,000 0,02± 0,000 t = 3,36*; g.l. = 90 Última nota Freq de > potência (Hz) 1883,1± 25,6 1790,8± 21,3 2012,5± 46,4 U = 936 * indica diferença significativa P < 0.05 68

CAPÍTULO 2

UMA ABORDAGEM COMPARATIVA DAS VARIAÇÕES MORFOLÓGICAS E

PADRÕES DE MUDAS DA ESPÉCIE Herpsilochmus pectoralis SCLATER, 1857

(AVE: THAMNOPHILIDAE), EM UM FRAGMENTO DE RESTINGA DO

NORDESTE DO BRASIL

OLIVEIRA JR, Tonny Marques de e PICHORIM, Mauro

JOURNAL OF AVIAN BIOLOGY (QUALIS A2 NACIONAL) 69

UMA ABORDAGEM COMPARATIVA DAS VARIAÇÕES MORFOLÓGICAS E PADRÕES DE MUDAS DA ESPÉCIE Herpsilochmus pectoralis SCLATER, 1857 (AVE: THAMNOPHILIDAE), EM UM FRAGMENTO DE RESTINGA DO NORDESTE DO BRASIL

Tonny Marques de Oliveira Junior1 e Mauro Pichorim2

ABSTRACT

The study of phenology (annual cycles) and bird species biology is important to verify responses to environmental changes (rainfall, food availability). This study aimed at describing the breeding and moulting season of the species, comparing morphology between periods of the year, sex and age of individuals, in order to understand the species adaptations in relation to environmental variation and phenology. This study was conducted in a fragment of a Brazilian sandbanks in Rio Grande do Norte state, at Barreira do Inferno Launch center, located in the city of Parnamirim. Monthly catches were conducted with mist net, in the period between March 2009 and November/2012. The capture was performed in order to measure five morphometric measurements, to estimate the age of the bird, the presence of moulting (remex and rectrix) and record the presence of the brood patch. Used a sampling rate of 839 400 h.m2 capture by mist nets. Pectoralis Herpsilochmus adults presented body mass of 12.6 g and the young weighed 13.7 g. In the breeding season were observed larger masses in relation to non-breeding season. The tail length of the adults showed greater extent than the younger group. The wing length measured 54.1mm. Males show larger wing compared to females. The length of the metatarsus adults was 20.1 ± 0.1 mm (n = 29). The length of the nostril culmem adults was 9.2 ± 0.1mm (n = 29). The species has reproductive period from January to May and presented molting period of remexes from February to October. The species has no evident dimorphism in their morphometric characteristics. The young ones with flying capabilities have morphometric characteristics of adults, even though they do not show a characteristic adult plumage. The moult pattern in the species is a characteristic of tropical birds, but it shows short reproductive period, typical of temperate species. Even being in the tropical region, the species suffers with seasonal rainfall, which influences their reproductive phenology and moult (remex and rectrix) cycle.

KEY WORDS: moult; brood patch; restinga; phenology; Herpsilochmus pectoralis. 71

RESUMO

O estudo da fenologia (ciclos anuais) e biologia de espécies de aves é importante para verificar respostas frente às variações ambientais (pluviometria, disponibilidade de alimento). Este trabalho teve como objetivo descrever o período reprodutivo e de muda da espécie, comparar morfologia entre períodos do ano, sexo e idade dos indivíduos, de forma a entender as adaptações da espécie frente a variações ambientais e fenologia. Conduzimos o estudo em um fragmento de restinga no estado Rio Grande do Norte, na localidade Centro de Lançamento Barreira do Inferno, situado no município de Parnamirim. Realizamos capturas mensais das aves, com rede de neblina, no período entre março/2009 a novembro/2012. A captura foi realizada para podermos mensurar cinco medidas morfométricas, estimar a idade da ave, verificar presença de muda (rêmiges e retrizes) e registrar presença de placa de incubação. Utilizamos um esforço amostral de 839.400 h.m2 de captura por redes de neblina. Os adultos de Herpsilochmus pectoralis apresentaram massa de 12,6 g, os jovens pesaram 13,7 g. Na estação reprodutiva foram verificadas massas maiores do que na estação não reprodutiva. O comprimento de cauda dos adultos apresentou medida maior que a dos jovens. O comprimento de asa mediu 54,1 mm. Os machos apresentram asa maior em comparação com as fêmeas. O comprimento de tarso dos adultos foi de 20,1 ± 0,1 mm (n = 29). O comprimento do culmem narina dos adultos foi de 9,2 ± 0,1 mm (n = 29). A espécie possui período reprodutivo de janeiro a maio, e apresentou período de muda de rêmiges entre fevereiro a outubro. A espécie não possui dimorfismo acentuado em suas características morfométricas. Os jovens que voam possuem características morfométricas de adultos, mesmo não apresentando plumagem característica de adulto. O padrão de muda na espécie é característico de aves tropicais, mas possui período reprodutivo curto, característico de espécies temperadas. A espécie, mesmo estando em uma região tropical, sofre com o regime sazonal de chuvas, que influencia sua fenologia reprodutiva e ciclo de muda (rêmige e retriz).

PALAVRAS-CHAVE: ciclo de muda; placa de incubação; restinga; fenologia; Herpsilochmus pectoralis. 72

INTRODUÇÃO

Vários estudos que realizam comparações morfológicas em aves não consideram possíveis variações nas medidas causadas por fatores ambientais e idade (Pichorim 2010). As aves são os vertebrados melhor estudados, mas informações relativas sobre biometria são escassas (Foster 1975, Clark-Júnior 1979, Reinert et al. 1996). Os principais estudos realizados no Brasil que objetivaram estudar massa corpórea e dados biométricos, em geral apresentam informações pontuais (e.g. Baldwin e Kendeigh 1938, Mcneil 1971, Clark Júnior 1979, Oniki 1981, Oniki e Willis 1993, Reinert et al. 1996, Pichorim 2010). O estudo da fenologia (ciclos anuais) e biologia de espécies de aves é importante para verificar respostas frente às variações ambientais (pluviometria, disponibilidade de alimento) (Carvalho 1938, Lovejoy 1974, Castro e Myers 1987, Azevedo-Júnior et al. 2001, Jonhson et al. 2012, Sick 1997). A reprodução e muda de penas nas aves estão diretamente relacionadas às condições fisiológicas, que por sua vez dependem da alimentação, idade do indivíduo e clima. Anualmente as aves passam por ciclos que exigem alto investimento energético (muda das penas e reprodução) que ocorrem temporalmente separados para minimizar gastos (Drent e Daan 1980, Kjellén 1994, Murphy, 1996). A realização de muda anual garante a reposição das penas desgastadas pelo uso, mas demanda energia e por isso em muitas espécies não se sobrepõe com a reprodução (Sick 1997). O ciclo básico nas aves é reproduzir, realizar muda e sobreviver até a próxima estação reprodutiva (Gill 2007). No entanto, pode ocorrer duas estações reprodutivas separadas por poucos meses de muda em algumas espécies (Sick 1997). Os mecanismos destas adaptações ainda são pouco conhecidos e investigados dentro de uma perspectiva ecológica e evolutiva. Estudos de longo prazo sobre mudas de penas em aves neotropicais são raros (Marini e Durães 2001, Jonhson et al. 2012). Pouco se sabe sobre fenologia em comunidades tropicais (Pyle 1997, Dawson 2008), onde observamos um paradoxo, em que indivíduos realizam simultaneamente muda e reprodução (Snow and Snow 1964, Foster 1975, Avery 1985, Astheimer and Buttemer 1999, Marini and Durães 2001). Para a delimitação da estação reprodutiva tem-se utilizado presença da placa de incubação (Piratelli et al. 2000, Marini e Durães 2001, Magalhães et al 2007, Jonhson et al 2012). Os estudos fenológicos realizados no Brasil estão concentrados em área florestais (Amazônia e Mata Atlântica) (Jonhson et al. 2012, Magalhães et al. 2007), 73

alguns no Pantanal (Piratelli 1999) e poucos em área abertas ou de clima mais seco (Cerrado, Campus rupestres) (Costa e Rodrigues 2012, Silveira 2011). Por isso, conhecemos atualmente no Brasil apenas a fenologia de aves de ambientes florestais das regiões central e sudeste. Aves de áreas abertas como de cerrado e restinga foram pouco investigadas até o presente. A ausência de informação sobre a avifauna de restinga é exacerbada pela modificação da paisagem original através processo de ocupação nas regiões costeiras do país (Sick 1997, Rocha et al. 2004, Mittermeier et al. 2005, Sampaio 2005). O litoral brasileiro possui histórico de degradação iniciado pelos colonizadores, com construção de cidades, portos, atividades agrícolas, e outros impactos que tornam as restingas ambientes com elevada degradação ambiental (Alves et al. 2004, Rocha et al. 2004, Tinoco et al. 2008). Estudos atuais indicam que restam atualmente menos de 1% da distribuição original de restinga e mangue (Ribeiro et al. 2009, Myers et al. 2009). Os poucos estudos com avifauna de restinga no Brasil ocorreram no sul (Scherer et al 2007, Menezes 2009), sudeste (Cestari 2009, Lima 2010, Dário 2009, Gomes 2006, Mallet-Rodrigues et al. 2008) e nordeste (Lima 2006, Mota et al. 2012, Sousa 2009), sendo que nenhum trata da análise de variações morfométricas sazonais. A espécie Herpsilochmus pectoralis, presente nas restingas no litoral leste do Rio Grande do Norte, sofre com perda de habitat e por isso é considerada ameaçada de extinção na categoria vulnerável (IUCN 2013). A espécie foi descrita em 1857 e nunca teve morfologia, padrão de muda e reprodução adequadamente estudadas. Este trabalho tem como objetivo descrever o período reprodutivo e de muda da espécie, comparar morfologia entre períodos do ano, sexo e idade dos indivíduos, de forma a entender as adaptações da espécie frente a variações ambientais e fenologia. 74

METODOLOGIA

Conduzimos o estudo na região leste do estado Rio Grande do Norte, na localidade Centro de Lançamento Barreira do Inferno - CLBI (coordenadas centrais 5°54’S e 35°10’W, 1,800 ha), situado no município de Parnamirim (Figura 1). Este fragmento florestal encontram-se no domínio da Mata Atlântica em um ecótono de floresta estacional semidecidual de terras baixas e ombrófila aberta, associado a formações pioneiras do litoral do Brasil (restinga) (Radam 1981, Suguio e Tessler 1984, Cestaro 2002). O clima da região é do tipo “As” da classificação de Koppen (Jacomine 1971), caracterizado por ser quente, com chuvas concentradas entre fevereiro e junho (1.400 mm de chuva em média no ano) (Brasil 1981). Para realização do estudo utilizamos dois esforços amostrais e em dois locais diferentes no CLBI. Entre março/2009 e janeiro/2010 realizamos capturas mensais, com dois dias de capturas cada mês, utilizando cinco redes de neblina (25 mm, 12 m x 2.5 m). Entre novembro/2010 e novembro/2012 realizamos capturas mensais, com dois dias de capturas cada mês, utilizando entre 18 e 25 redes de neblina (19 mm, 18 m x 3 m, 5 bolsas, Ecotone). As redes foram abertas entre 05h15min e 06h15min, revisadas em intervalos de 60 minutos, e fechadas entre as 10h00min e 10h15min. O esforço de captura foi calculado de acordo com Straube e Bianconi (2002) As aves capturadas foram acondicionadas em sacos de algodão e levadas para o acampamento para coleta de dados. Os indivíduos foram marcados no tarso esquerdo com anilhas metálicas cedidas pelo CEMAVE/ICMBio. Pesamos cada espécime capturado e medimos a asa (flat), cauda, tarso e naria-ponta do bico. Para tal, utilizamos dinamômetro Pesola® de 50g (precisão de 0,5 g), paquímetro Mitutoyo de 15 cm (precisão de 0,05 mm) e régua metálica de 15 cm (precisão de 0,05mm). A determinação da idade foi baseada na presença ou ausência de comissura e o sexo foi baseado na plumagem (Ridgley e Tudor 2009). A presença de placa de incubação foi registrada como ausente ou presente, considerando todos os níveis de presença de placa indicados por CEMAVE (1994). As mudas foram registradas para penas de contorno, rêmiges e retrizes. Consideramos muda de contorno quando havia no mínimo três penas em crescimento em quaisquer das regiões da cabeça, dorso e ventre. Na asa, apenas as mudas das primárias foram registradas (MILLER 1961, AVERY 1985). Os valores indicados para presença e ausência de mudas são exclusivos de adultos, jovens foram retirados das análises para evitar superestimação da frequência de muda. 75

A pluviometria entre 2009 e 2012 foi obtida junto à empresa de pesquisa agropecuária do Rio Grande do Norte (EMPARN). Para testar a hipótese da existência de somente um grupo de médias para as medidas tomadas entre os sexos aplicamos testes t e análises de variância (ANOVA) quando os dados se mostraram normais (teste Shapiro-Wilk). Testamos as variáveis que não apresentaram normalidade por meio de Mann-Whitney (Zar 1999). Todas as análises estatísticas foram feitos com programa JMP10 (SAS Institute, Cary, NC, USA) e o alfa utilizado foi 0,05. Os dados são apresentados como média ± desvio padrão. Retiramos das análises as medidas de asa com muda nas primárias nona e/ou décima e de cauda que apresentaram muda do primeiro e/ou segundo par das retrizes. Esta decisão foi utilizada, para evitar dados subestimados pela presença de muda, causando víeis nas análises estatísticas. Utilizamos a equação de grau de dimorfismo: “(tamanho do macho – tamanho da fêmea)/(tamanho da fêmea) x 100” (Cuervo e Møller 1999), para verificar o quanto as medidas são diferentes entre os sexos. Esta equação foi usada nas medidas que apresentaram diferenças estatísticas entre os sexos. 76

RESULTADOS

Entre março de 2009 e novembro de 2012 realizamos 839.400 h.m2 de capturas por redes de neblina. Capturamos 38 indivíduos, sendo 20 fêmeas, 12 machos e seis jovens (sexo indeterminado). A distribuição das chuvas ao longo do ano é irregular, apresentando pico de chuvas no segundo trimestres (abril-junho) e com menores valores pluviométricos no quarto trimestre (Figura 2 e 3). Além do regime irregular de chuva trimestralmente, ocorreu variações anuais, onde nos anos de 2009 e 2011(Figura 4) apresentaram maiores valores de pluviometria em relação aos anos de 2010 e 2012 (Figura 4). A frequência de placa de incubação ativa na população de Herpsilochmus pectoralis foi registrada entre janeiro a maio.O peso dos adultos em geral foi 12,6 ± 0,2 g (n = 29), nos machos foi 12,1 ± 0,1 g (n = 9) e nas fêmeas foi 12,7 ± 0,3 g (n = 20), não diferindo entre os sexos (t = 1,62; df = 23; P = 0,118) (Tabela 1 ). O macho mais pesado (15,5 g) foi capturado em abril de 2009 e os mais leves (11 g, n = 3) em novembro de 2010 e dezembro de 2011. A fêmea mais pesada (15 g) foi capturada em abril de 2009 e a mais leve (10 g) em maio de 2011. O peso dos jovens (13,7 ± 3,0 g; n = 6) não diferiu dos adultos (t = 0,83; df = 5; P = 0,437) (Tabela 2 ). Capturamos os jovens mais leves (11 g, n = 2) em 23/10/2010 e 27/08/2011 e o mais pesado (15g) em 13/11/2011. Os adultos pesaram mais no primeiro (12,8 ± 1,3 g; n = 7) e segundo (13,1 ± 1,4 g; n = 11) trimestres do ano e menos no terceiro (12.1 ± 0.3g, n = 14) e quarto (11,5 ±

0,6 g; n = 8) trimestres (F 3, 43= 3,93; P = 0,015) (Tabela 3). Entre a estação chuvosa (segundo trimestre) e seca (quarto trimestre) houve diferenças (t = 3,04; df = 14; P = 0,008) quando comparamos o peso médio dos adultos, no entanto, quando comparamos os pesos separados por sexo as fêmeas diferiram entre chuva e seca (chuva = 13,4 ± 1,8 g; n = 6 e seca = 11,2 ± 0,3 g; n = 2; t = 2,74; df = 5; P = 0,034), mas os machos não (chuva = 12,7 ± 0,7 g; n = 5 e seca = 11,7 ± 0,7; n = 6; t = 2,18; df = 8; P = 0,059) (Tabela 4). Ao longo dos quatro anos monitorados, a média anual da massa dos adultos variou, com menor valor ocorrendo em 2010 e o maior em 2012 (2009 = 12,8 ± 1,0 g, n = 16; 2010 = 11,3 ± 0,3 g, n = 5; 2011 = 12,2 ± 1,2 g, n = 11; 2012 = 13,2 ± 1,1 g, n =

7; F 3, 38 = 3,82; P = 0,018) (Tabela 5). A variação encontrada entre os anos pode ser explicada de forma mais refinada, por meio de indivíduos que foram capturados várias vezes ao longo do estudo. A fêmea D48141 pesou 11 g em 19/12/2010 e em 18/09/2011 77

pesou15 g. Esta variação representou 36% de aumento de massa em nove meses. O macho E94226 pesou 12,5 g em 7/10/2010, 11 g em 21/11/2010 e 12,5 g em 13/02/2011. Este indivíduo perdeu 13% de massa em aproximadamente quatro meses (período de seca) e recuperou seu peso em três meses (início das chuvas). Observamos variações de peso no mesmo dia, a fêmea D48141 pesou 15 g as 06h10min e 14 g às 10h10min (diminuição de 7%). Além destas mudanças de peso anteriormente registradas, também observamos a perda de 0,75 g (5% da massa) em um macho que foi capturado com 15 g em 18/09/2011 e recapturado com 14,25 g em 30/01/2012. Ao analisar separadamente cada sexo entre os anos não encontramos diferenças no peso. Fêmeas e machos foram ligeiramente mais leves em 2010, mas com valores não significativos entre os anos (fêmea: 2009 = 13,2 ± 1,3 g; 2010 = 11,2 ± 0,3 g; 2011

= 12,2 ± 1,6 g; 2012 = 13,5 ± 1,3 g; F 3, 21 = 2,25; P = 0,116; macho: 2009 = 12,4 ± 0,3 g; 2010 = 11,4 ± 0,3 g; 2011 = 12,4 ± 1,1 g; 2012 = 12,8 ± 0,9 g; F 3, 16 = 2,31; P = 0,116) (Tabela 5). Da mesma forma que não encontramos diferenças do peso de cada sexo entre os anos, também não encontramos diferenças entre os sexos em cada ano (2009 fêmea = 13,2 ± 1,3 g; n = 9; macho = 12,4 ± 0,3 g; n = 7; t = 1,73; df = 9; P = 0,116; 2010 fêmea = 11,2 ± 0,3 g; n = 2; macho = 11,4 ± 0,3 g; n = 3; t = 0,50; df = 2, P = 0,658; 2011 fêmea = 12,2 ± 1,6 g; n = 5; macho = 12,4 ± 1,1 g; n = 4; t = 0,39; df = 7; P = 0,699; 2012 fêmea= 13,5 ± 1,3g; n = 4; macho = 12,8 ± 0,9 g; n = 3; t = 0,73; df = 4; P = 0,492) (Tabela 5). Estimamos a época reprodutiva entre janeiro e maio pela maior frequência de placa de incubação nesta época. A espécie foi mais pesada no período reprodutivo (12,8 ± 1,3 g; n = 15) do que no período não reprodutivo (11,9 ± 0,5 g; n = 25) (t = 2,34; df = 17; P = 0,031). Na estação reprodutiva os machos pesaram 12,6 ± 0,6 g (n = 7) e fêmeas 13,0 ± 1,8 g (n = 8) não sendo diferentes (t = 0,56; df = 9; P = 0,587). No período não reprodutivo ocorreu o mesmo, machos pesaram 11,9 ± 0,5 g (n = 16) e fêmeas pesaram 11,9 ± 0,6 g (n = 9) (t = 0,10; df = 14; P = 0,921). Machos foram mais pesados (5,8%) na estação reprodutiva do que na estação não reprodutiva (t = 2,32; df = 10; P = 0,042), mas as fêmeas não apresentaram tal diferença (t = 1,53; df = 8; P = 0,160). A cauda dos adultos em geral mediu 47,6 ± 2,2 mm (n = 29), nos machos foi 47,1 ± 2,0 mm (n = 12) e nas fêmeas foi 47,6 ± 1,9 mm (n = 17), não diferindo entre os sexos (t = 0,74; df = 23; P = 0,461) (Tabela 1). O macho com maior cauda (50,5 mm) foi capturado em julho de 2009 e o com menor (42 mm) em dezembro de 2010. A fêmea com maior cauda (54 mm) foi capturada em abril de 2009 e a com menor (45 78

mm) foi em maio de 2009. A cauda dos jovens (47,1 ± 2,0 mm; n = 5) não diferiu da dos adultos (t = 0,34; df = 5; P = 0,746) (Tabela 2), sendo a maior cauda de jovem de 49,5 mm em agosto de 2011 e a menor de 45,0 mm em novembro de 2011. A cauda não variou em comprimento ao longo dos trimestres (Cauda 1ºTri = 46,5 ± 1,0 mm, n = 5; Cauda 2ºTri = 48,0 ± 2,5 mm, n = 10; Cauda 3ºTri = 47,8 ± 2,5 mm, n = 15; Cauda

4ºTri = 47,0 ± 2,0 mm, n = 6; F 3, 35 = 0,69, P = 0,560) (Tabela 3). Bem como entre as estações de seca e chuva (Cauda-Seca = 47,0 ± 2,0 mm, n = 6; Cauda-Chuva = 48,0 ± 2,5 mm, n = 10; t = 0,91; df = 12; P = 0,378)(Tabela 4). O comprimento da cauda não variou entre os anos 2009 (48,3 ± 2,7 mm; n = 14), 2010 (46,8 ± 2,1 mm, n = 5), 2011 (47,6 ± 2,0 mm, n = 10) e 2012 (46,9 ± 0,7 mm; n =

5) (F 3, 38 = 0,77; P = 0,518) (Tabela 5). A asa dos adultos em geral mediu 54,1 ± 1,9 mm (n = 27), sendo a dos machos (54,6 ± 1,6 mm, n = 10) maior do que a das fêmeas (53,4 ± 1,4 mm, n = 17; t = 2,11; df = 16; P = 0.049) (Tabela 1). A maior asa de um macho (59 mm) foi medida em dezembro de 2011 e a menor (51 mm, n = 2) em junho e setembro de 2009. A maior asa de uma fêmea (59,5 mm) foi medida em novembro de 2010 e a menor (51 mm, n = 2) em março e maio de 2011. A asa dos jovens (53,8 ± 2,4 mm, n = 6) não diferiu da dos adultos (t = 0,30; df = 6; P = 0,773) (Tabela 2), sendo a menor (50,5 mm) medida em agosto de 2011 e a maior (57,0 mm) em novembro de 2011. A asa dos adultos não variou ao longo dos trimestres (Asa 1ºTri = 53,5 ± 1,6 mm, n = 5; Asa 2ºTri = 53,3 ± 1,8 mm, n = 12; Asa 3ºTri = 54,4 ± 1,3 mm, n = 14; Asa 4ºTri = 54,4 ± 4,6 mm, n = 7; F

3, 37 = 0,59, P = 0,622), bem como entre as estações de seca e chuva (Asa-Seca = 54,4 ± 4,6 mm, n = 7; Asa-Chuva = 53,3 ± 1,8 mm, n = 12; t = 0,58; df = 7; P = 0,579). A asa dos machos não variou ao longo dos trimestres (Asa 1ºTri = 53,0 mm, n = 1; Asa 2ºTri = 54,2 ± 1,9 mm, n = 9; Asa 3ºTri = 54,5 ± 1,9 mm, n = 6; Asa 4ºTri = 56,0

± 0,8 mm, n = 4; F 3, 17 = 1,26, P = 0,327), bem como entre as estações de seca e chuva (Asa-Seca = 54,2 ± 1,9; Asa-Chuva = 56,0 ± 0,8 mm; t = 2,01; df = 7; P = 0,082). A asa das fêmeas também não variou ao longo dos trimestres (Asa 1ºTri = 53,6 ± 1,8 mm, n = 4; Asa 2ºTri = 51,9 ± 0,3 mm, n = 5; Asa 3ºTri = 54,4 ± 0,7 mm, n = 8; Asa 4ºTri = 55,5

± 5,6 mm, n = 2; F 3, 18 = 2,76, P = 0,078), bem como entre as estações de seca e chuva (Asa-Seca = 55,5 ± 5,6 mm, n = 2; Asa-Chuva = 51,9 ± 0,3 mm, n = 5; t = 0,88; df = 1; P = 0,537). 79

Comprimento da asa não variou entre os anos 2009 (53,6 ± 2,0 mm; n = 14), 2010 (55,2 ± 2,5 mm; n = 6), 2011 (53,5 ± 1,6 mm; n = 10) e 2012 (55,0 ± 0,8 mm; n =

6)(F 3, 35 = 1,70; P = 0,185). O tarso dos adultos em geral mediu 20,1 ± 0,1 mm (n = 29), nos machos foi 20,2 ± 0,3 mm (n = 12) e nas fêmeas foi 20,0 ± 0,2 mm (n = 17), não diferindo entre os sexos (t = 0,70; df = 19; P = 0,483). O macho com maior tarso (21,8 mm) foi capturado em maio de 2009 e o com menor (17,4 mm) em dezembro de 2010. As fêmeas com maior tarso (21,6 mm) foi capturada em agosto de 2011 e a com menor (18,4 mm) em maio de 2011. O tarso dos jovens (20,1 ± 0,2 mm, n = 6) não diferiu do dos adultos (t = 0,12; df = 12; P = 0,907) sendo o maior tarso de jovem de 20,75 mm e o menor de 19,7 mm. A medida ponta do bico-narina dos adultos em geral foi de 9,2 ± 0,1 mm (n = 29), nos machos foi 9,4 ± 0,1 mm (n = 12) e nas fêmeas foi 9,1 ± 0,1 mm (n = 17), não diferindo entre os sexos (t = 1,31; df = 24; P = 0,199). O macho com maior bico (10,1 mm) foi capturado em setembro de 2009 e o com menor (8,5 mm) foi capturado em dezembro de 2010. A fêmea com maior bico (9,8 mm) foi capturada em junho de 2009 e a com menor (8,0 mm) foi capturada em fevereiro de 2011. A medida ponta do bico-narina dos jovens (9,2 ± 0,1 mm, n = 6) não diferiu da dos adultos (t = 0,10; df = 11; P = 0,914). 80

DISCUSSÃO Os resultados indicam que a espécie possui homogeneidade morfométrica, pois apenas uma medida (asa) das cinco mensuradas (asa, cauda, massa, tarso e culmem narina), apresentou diferença entre os sexos, onde o comprimento da asa do macho foi 2,2% maior do que a da fêmea. Os estudos sobre dimorfismo em Thamnophilidae encontraram maiores medidas de asa em machos (ex.: T. doliatus, Styphalornis acutirostris) (Koloff e Mennil 2012, Reinert 2008). Os congêneres da espécie H. pectoralis também apresentaram similaridades entre os sexos, nas medidas de cauda, culmem narina e tarso (ex.: H. sellowi, H. piletaus) (Whitney et al. 2000). Em relação à comparação entre as idades (jovem-adulto), nenhumas das medidas indicaram diferenças. O resultado propõe que jovens que voam apresentam características morfométricas de adultos. Essa similaridade de características morfométricas entre classes etárias é contrastada quando nos referimos à plumagem de jovens, pois apresentam padrão de cor característico de fêmeas (mancha negra do peito ausente), corroborando as informações dadas por Zimer e Isler (2003). A pista morfológica mais acentuada para diferenciar as idades, é a presença de comissura labial de cor amarela, sendo esta, uma característica comum em jovens Passeriformes (Sick 1996, Zimer e Isler 2003). Ao longo dos quatro anos, as taxas de pluviosidade e por conseqüência provável a disponibilidade de alimento variaram, gerando alguma variação morfológica nos Herpsilochmus pectoralis estudados. Das três medidas morfométricas (massa, comprimento de asa e cauda), apenas a massa variou durante os quatros anos da coleta, sendo o ano de 2010, aquele que apresentou menor peso em relação aos outros. Esse peso pode ter sido gerado pelo baixo valor pluviométrico deste ano (Tabela 5), ocasionando período de baixa disponibilidade de alimento no período de seca. Verificamos variações morfológicas não relevantes entre os sexos em cada trimestre. Observamos variação no comprimento de asa no segundo trimestre (Abr-Jun), onde o macho apresentou asa 4,4% maior do que a da fêmea. Podemos elucidar a hipótese de que, mesmo os dois incubando juntos, a fêmea tende a investir mais do que o macho, o que causa desgaste maior das asas, destacando, assim, a diferença entre os sexos. O esforço parental em Thamnophilidae é realizado por ambos os sexos, mas, o macho investe maior esforço na construção do ninho e a fêmea na incubação e alimentação da prole (Willis 1982, Willis e Oniki 1972, Willis e Oniki 1988, Reinert 2008, Skutch 1996, Soler et al. 1998). 81

Observamos que a espécie se encontra mais pesada durante a estação reprodutiva, isso se justifica pelo fato de ter maior abundância de alimento e maior gasto de energia no processo reprodutivo (Reinert 2008). Ao analisarmos separadamente cada sexo, observamos que a fêmea mantém peso similar entre as estações, e o macho é mais pesado na estação reprodutiva. Esse padrão indica que ambos os sexos possui atividade e metabolismo similar (forrageio e defesa de território) durante o ano, e no período não reprodutivo o macho é sobrecarregado por atividades com maior gasto energético. O período não reprodutivo é sobreposto com o período de seca, então o macho tem que investir mais tempo para otimizar o forrageio (baixa disponibilidade de alimento) e defesa de território mais agressivas com intrusos (busca de território para sucesso na estação reprodutiva). A frequência de placa de incubação na espécie ocorreu durante cinco meses (janeiro-maio), associada ao período de chuvas. Esta estratégia é característica de espécies que sofrem com baixa disponibilidade de alimento e escassez de chuvas em determinado período do ano (Skutch 1996, Gill 2007, Sick 1997, Jonhson et al 2012). O H. pectoralis, mesmo estando na região tropical, adota estratégia característica de espécie da região temperada (invernos muito frios e verões muito quentes), pois nesta região a sazonalidade do clima atua fortemente. Esse prolongamento da estação reprodutiva influencia a predação de ninhos, chegando a 80% (Skutch 1996, Skutch 1949, Kulesza 1990, Ferretti et al. 2005, Roper 2005, Snow e Snow 1963, Oniki 1979, Martin 1995, Robinson et al. 2000) e forçando as espécies a investirem em mais ciclos reprodutivos. Observamos na população a sobreposição temporal de muda com placa de incubação, mas não registramos indivíduos com placa de incubação e muda de rêmiges ou retriz ao mesmo tempo. A espécie H. pectoralis reproduz ao longo de cinco meses (janeiro-maio), pois este período possui alta disponibilidade de alimento (artrópodes) para suprir o gasto energético utilizado na reprodução (alimento para si, parceira e prole). Essa estratégia é observada em Dysithamnus xanthptherus (setembro-fevereiro) na estação chuvosa (Luigi et al 1996). Identificamos outro tipo de estratégia reprodutiva, sendo esta, realizada no período seco, como Terenura sicki (Teixeira 1987a), Rhophornis ardesiacus (Teixeira 1987b) e Sthymphalornis acutirostris (Reinert 2008). Espécies de Thamnophilidae chegam a realizar duas estações reprodutivas em um ano (e.g. Thamnophilus doliatus, Percnostola rufifrons) (Sick 1997, Willis 1982), mas, não observamos este tipo de estratégia em H. pectoralis. A similaridade com o tempo de 82

reprodução entre cinco e seis meses, pode ser observada em varias espécies: Thamnophilus bridgesi (fev-ago) (Skutch 1996), Stymphalornis acutirostris (ago-jan) (Reinert 2008), Phlegopsis nigromaculata (Willis 1979) e F. erythronotos (Mendonça 2001). Esse tipo de estratégia tem que ser melhor avaliada dentre as emais fitofisionomias do Brasil, pois ambientes de floresta tropical (Amazônia e Mata Atlântica) já foram bem estudados. Na Caatinga, no Cerrado e nos ambientes de transição como a restinga, exemplificado neste estudo, identificamos estratégia de muda e reprodução convergente, que se assemelham às aves da região temperada, pois mesmo estando em zona tropical sofrem com estações prolongadas de seca e má distribuição de chuvas ao longo do ano e conseqüente escassez de recursos. O padrão de muda das rêmiges de H. pectoralis na restinga segue os padrões observados em Passeriformes da região temperada (Ashmole 1968, Yuri e Rohwer 1997, Voelker e McFarland 2002, Ryder e Rimmer 2003) e de ambientes abertos (não florestais) do Brasil (Silveira 2011). Como observado no estudo de Silveira (2011) no Cerrado, a reprodução se estende de quatro a cinco meses (período de chuvas), e a muda de rêmiges se prolonga ao longo do ano. Esse é um retrato de espécies tropicais que sofrem com a sazonalidade de chuvas, investindo em um padrão de muda a longo prazo (mais de cinco a seis meses de muda) e estações reprodutivas de curtas (entre quatro a cinco meses). A Restinga sofre com regime de chuva sazonal, mesmo estando em região tropical. Este ambiente é semelhante aos ambientes da região temperada (forte sazonalidade de chuvas) (Barta et al. 2006) Mais estudos sobre dimorfismo sexual, morfologia, padrões de muda e fenologia reprodutiva são necessários para a melhor compreensão dos mecanismos evolutivos, e das estratégias de história de vida. Entender os ciclos anuais de espécie é de extrema importância para entender as suas exigências ambientais no espaço e tempo, além de estudar populações diferentes de uma mesma espécie, pois estas podem estar sob pressões seletivas diferentes.

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LEGENDA DE FIGURAS

Figura 1 – Área de estudo, constituída por remanescente de floresta de restinga no município de Parnamirim, Rio Grande do Norte. Os círculos de cor preta indicam os pontos de captura que foram amostrados em quatros meses do ano (2010, 2011 e 2012). Os círculos de coloração branca indicam os pontos de captura que foram amostrados em oito meses do ano (2010, 2011 e 2012). Os triângulos de coloração branca indicam os pontos de captura que foram amostrados mensalmente no ano de 2009. Fontes: Ribeiro et al. (2009), S.O.S Mata Atlântica(2012) e Google Earth (2012).

Figura 2 – Acumulado pluviométrico de cada trimestre do ano entre 2009 e 2012 no município de Paranamirim, Rio Grande do Norte, Brasil. Fonte: EMPARN.

Figura 3 – Valores pluviométricos (média e acumulado) distribuídos entre os meses dos anos 2009 a 2012 no município de Paranamirim, Rio Grande do Norte, Brasil. Fonte: EMPARN.

Figura 4 - Valores pluviométricos (média e acumulado) distribuídos em cada ano, entre 2009 e 2012 no município de Paranamirim, Rio Grande do Norte, Brasil. Fonte: EMPARN.

Figura 5 - Frequência de capturas de Herpsilochmus pectoralis com placa de incubação ativa (circulo negro), muda de rêmige (barra cinza) e muda de retriz (barra branca), em um fragmento de restinga no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. 92

Figura 1 93

Figura 2 94

Figura 3 95

Figura 4 96

Figura 5

LEGENDA DE TABELAS

Tabela 1- Medidas morfológicas de cinco estruturas, comparadas entre o sexos de Herpsilochmus pectoralis mensurado no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. Resultado do teste t student (t), graus de liberdade (g.l.). Os dados são apresentados como média (X) ± desvio padrão (DP) e número amostral(N).

Tabela 2- Medidas morfológicas de cinco estruturas, comparadas entre jovens e adultos de Herpsilochmus pectoralis mensurado no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. Resultado do teste t student (t), graus de liberdade (g.l.). Os dados são apresentados como média (X) ± desvio padrão (DP) e número amostral(N).

Tabela 3- Medidas morfológicas de cinco estruturas, comparadas entre sexos em cada trimestre do ano, de Herpsilochmus pectoralis mensurado no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. Resultado do teste t student (t), graus de liberdade (g.l.). Os dados são apresentados como média (X) ± desvio padrão (DP) e número amostral(N).

Tabela 4- Medidas morfológicas de três estruturas, comparadas entre estações, de Herpsilochmus pectoralis mensurado no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. Resultado do teste t student (t), graus de liberdade (g.l.). Os dados são apresentados como média (X) ± desvio padrão (DP) e número amostral(N).

Tabela 5- Medidas morfológicas de três estruturas, comparadas entre anos, de Herpsilochmus pectoralis mensurado no nordeste do Brasil entre 2009 e 2012. Resultado do teste t student (t), resultado do teste de análise de variância (F). Os dados são apresentados como média (X) ± desvio padrão (DP) e número amostral(N).

Medidas Macho Fêmea Test t X ± EP (N) X ± EP (N) Massa 12,1 ± 0,1 (9) 12,7 ± 0,3 (20) t = 1,62, g.l. =23 Asa 53,4 ± 1,4 (17) 54,6 ± 1,6 (10) t = 2,11*, g.l. =16 Cauda 47,1 ± 2,0 (12) 47,6 ± 1,9 (17) t =0,74, g.l. = 23 Tarso 20,2 ± 0,3 (12) 20,0 ± 0,2 (17) t =0,70, g.l. = 19 Culmem Narina 9,4 ± 0,1 (12) 9,1 ± 0,1 (6) t = 0,10, g.l. = 11 Nota:(*) indica que o valor apresentou diferença significativa

Tabela 1 99

Joven Adulto Medidas Test t X ± EP (N) X ± EP (N) Massa 13,7 ± 1,4 (11) 12,6 ± 0,2 (31) t =0,83, g.l. = 5 Asa 53,8 ± 2,4 (6) 54,1 ± 1,9 (28) t = 0,58, g.l. = 6 Cauda 47,1 ± 2.0 (5) 47,6 ± 2,2 (30) t =0,34, g.l. = 5 Tarso 20,1 ± 0,2 (6) 20,1 ± 0,1 (29) t =0,12, g.l. = 12 Culmem Narina 9,2 ± 0,1 (6) 9,2 ± 0,1 (29) t = 0,10, g.l. = 11 Nota:(*) indica que o valor apresentou diferença significativa

Tabela 2 100

1ºTri 2ºTri 3ºTri 4ºTri Medidas Sexo X ± EP (N) X ± EP (N) X ± EP (N) X ± EP (N) Massa ♂ 12,2 ± 0,3 (2) 12,7 ± 0,7 (5) 12,2 ± 0,2 (6) 11,7 ± 0,7 (6) ♀ 13,1 ± 1,5 (5) 13,4 ± 1,8 (6) 12,1 ± 0,4 (8) 11,2 ± 0,3 (2) Teste t t = 1,21; g.l.= 4 t = 0,90; g.l.= 6 t = 0,67; g.l.= 10 t = 1,19; g.l.= 4 Asa ♂ 53,0 ± x (1) 54,2 ± 1,9 (9) 54,5 ± 1,9 (6) 56,0 ± 0,8 (4) ♀ 53,6 ± 1,8 (4) 51,9 ± 0,3 (5) 54,4 ± 0,7 (8) 55,5 ± 5,6 (2) Teste t t = x, g.l.: x t = 2,76*; g.l. = 5 t = 0,16; g.l. = 5 t = 0,14; g.l. = 1 Cauda ♂ 45,0 ± x (1) 47,7 ± 1,3 (4) 46,8 ± 2,4 (7) 46,3 ± 1,3(4) ♀ 46,8 ± 0,6 (4) 48,2 ± 3,2 (6) 48,7 ± 2,3 (8) 48,2 ± 3,1 (2) Teste t t = x, g.l. = x t = 0,33; g.l. = 7 t = 1,49; g.l. = 12 t = 0,79; g.l. = 1 Nota:(*) indica que o valor apresentou diferença significativa

Tabela 3 101

Chuvosa Seca Medidas Test t X ± EP (N) X ± EP (N) Massa 13,1 ± 1,4 (11) 11,5 ± 0,6 (8) t =3,04*, g.l. =14 Asa 53,3 ± 1,8 (12) 54,4 ± 4,6 (7) t = 0,58, g.l. = 7 Cauda 48,0 ± 2,5 (10) 47,0 ± 2,0 (6) t =0,91, g.l. = 1 Nota:(*) indica que o valor apresentou diferença significativa

Tabela 4 102

2009 2010 2011 2012 Medidas ANOVA Média ± DP (N) X ± DP (N) X ± DP (N) X ± DP (N) Massa 12,8 ± 1,0 (16) 11,3 ± 0,3 (5) 12,2 ± 1,2 (11) 13,2 ± 1,1 (7) F =3,80* Asa 53,6 ± 2,0 (14) 55,2 ± 2,5 (6) 53,5 ± 1,6 (10) 55,0 ± 0,8 (6) F =1,70 Cauda 48,3 ± 2,7 (14) 46,8 ± 2,1 (5) 47,6 ± 2,0 (10) 46,9 ± 0,7 (5) F =0,57 Nota:(*) indica que o valor apresentou diferença significativa

Tabela 5