CONSEJO NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -CONCYT- SECRETARIA NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -SENACYT- FONDO NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -FONACYT- FACULTAD DE CIENCIAS QUIMICAS Y FARMACIA UNIVERSIDAD DE SAN CARLOS DE GUATEMALA
INFORME FINAL
“DISTRIBUCIÓN ALTITUDINAL DE MURCIÉLAGOS NECTARÍVOROS MIGRATORIOS Y RESIDENTES Y SU POTENCIAL IMPORTANCIA COMO POLINIZADORES Y DISPERSORES DE SEMILLAS EN BOSQUES DE PINO ENCINO Y BOSQUES SECOS DE GUATEMALA.”
PROYECTO FODECYT No. 34-2007
Licda. Ana Lucía Grajeda M.Sc. Investigadora Principal
GUATEMALA, FEBRERO DEL 2014
AGRADECIMIENTOS. La realización de este trabajo, ha sido posible gracias al apoyo financiero dentro del Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología, -FONACYT-, otorgado por la Secretaría Nacional de Ciencia y Tecnología -SENACYT- y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología -CONCYT-
ÍNDICE GENERAL
RESUMEN ...... vii PARTE I...... 1 I.1 INTRODUCCIÓN ...... 1 I.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ...... 4 I.2.1. Antecedentes en Guatemala ...... 5 I.2.2Justificación del trabajo de investigación ...... 6 I.3 OBJETIVOS E HIPÓTESIS ...... 8 I.3.1 Objetivo general ...... 8 I.3.2 Objetivos específicos ...... 8 I.3.3 Hipótesis ...... 8 I.4 METODOLOGÍA ...... 10 I.4.1 Localización ...... 10 I.4.1.1 Área de estudio ...... 10 I.4.1.2 Valle de Cuilco ...... 10 I.4.1.3Valle de Salamá ...... 11 I.4.2 Variables y parámetros indicadores ...... 11 I.4.3 Estrategia Metodológica ...... 12 I.4.3.1 Población y muestra...... 12 I.4.4 El Método ...... 12 I.4.4.1 Captura de murciélagos y muestreo de vegetación ...... 12 I.4.4.2 Identificación del polen ...... 13 I.4.5. Análisis de resultados ...... 13 PARTE II ...... 16 II.1 MARCO TEÓRICO ...... 16 PARTE III ...... 32 III.1 RESULTADOS ...... 32 III.2 DISCUSIÓN DE RESULTADOS ...... 53 PARTE IV ...... 61 IV.1 CONCLUSIONES ...... 61 IV.2 RECOMENDACIONES ...... 63 IV.3 BIBLIOGRAFÍA ...... 64 IV.4. ANEXOS ...... 82 PARTE V...... 91 V.1 INFORME FINANCIERO ...... 91
i ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Ésfuerzo de captura de murciélagos en cada sitio de muestreo ...... 32 Cuadro 2. Número de individuos capturados en cada localidad de estudio...... 33 Cuadro 3. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los ensambles de murciélagos en los sitios muestreados ...... 33 Cuadro 4. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de dependencia lineal para los murciélagos de los cuatro sitios de muestreo. r2 es el coeficiente de determinación ...... 35 Cuadro 5. Diversidad de murciélagos polinívoros de dos pisos altitudinales en los sitios de muestreo de Huehuetenango ...... 36 Cuadro 6. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en murciélagos polinívoros) ...... 36 Cuadro 7. Diversidad de murciélagos frugívoros de dos pisos altitudinales en los sitios de muestreo de Baja Verapaz ...... 37 Cuadro 8. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en murciélagos frugívoros) ...... 37 Cuadro 9. Frecuencia de semillas (especies y morfoespecies) encontradas en las heces de murciélagos frugívoros, capturados en los sitios de muestreo de Huehuetenango...... 39 Cuadro 10. Frecuencia de semillas (especies y morfoespecies) encontradas en las heces de murciélagos frugívoros, capturados en los sitios de muestreo de Baja Verapaz ...... 40 Cuadro 11. Diversidad de semillas encontradas en las heces de los murciélagos frugívoros en las cuatro localidades estudiadas ...... 40 Cuadro 12. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en semillas consumidas por frugívoros) ...... 41 Cuadro 13. Frecuencia del polen encontrado en el pelo de los murciélagos nectarívoros de Huehuetenango ...... 42 Cuadro 14. Frecuencia del polen encontrado en el pelo de los murciélagos nectarívoros de Baja Verapaz ...... 43 Cuadro 15. Diversidad de polen encontrado en el pelo de murciélagos nectarívoros en las cuatro localidades estudiadas...... 43 Cuadro 16. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en el polen colectado en el pelaje de murciélagos nectarívoros) ...... 44 Cuadro 17. Valores de la amplitud de nicho trófico de especies de murciélagos consumidoras de frutos, estimada con el índice de Levins...... 47 Cuadro 18. Valores de la amplitud de nicho trófico de especies de murciélagos consumidoras de polen, estimada con el índice de Levins...... 48 Cuadro 19. Meses y altitudes en los que se registraron especies de murciélagos en el bosque seco de Cuilco (900 msnm) y en el bosque de pino-encino de Chiantla (2000 msnm) ...... 49 Cuadro 20. Meses y altitudes en los que se registraron especies de murciélagos en el bosque seco de Los Cerritos (900 msnm) y en el bosque de pino-encino de San Jerónimo (1400 msnm) ...... 50
iii ÍNDICE DE GRÁFICAS
Gráfica 1. Curvas de acumulación de especies de murciélagos filostómidos capturados en los cuatros sitios de muestreo...... 34 Gráfica 2. Dendrograma de similitud entre los ensambles de murciélagos capturados en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Sorensen ...... 35 Gráfica 3. Dendrograma de similitud entre sitios según el uso de frutos por murciélagos frugívoros en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Bray-Curtis ...... 45 Gráfica 4. Dendrograma de similitud entre sitios según el uso de polen por murciélagos nectarívoros en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Bray-Curtis ...... 45 Gráfica 5. Dendrograma de agrupamientoque representa las relaciones de traslape entre las especies de murciélagos frugívoros...... 46 Gráfica 6. Dendrograma de agrupamiento que representa las relaciones de traslape entre las especiesde murciélagos nectarívoros...... 47 Gráfica 7. Frecuencia de captura del murciélago Glossophaga soricina a lo largo de los meses de muestreos en el bosque seco (Los Cerritos) y de pino-encino (San Jerónimo) de Salamá...... 51 Gráfica 8. Frecuencia de captura del murciélago Leptonycteris yerbabuenae a lo largo de los meses de muestreos en el bosque seco de Cuilco y de Salamá (Los Cerritos)...... 52
ÍNDICE DE ANEXOS
Anexo 1. Mapa de los valles secos intermontanos de Guatemala ...... 83 Anexo 2.Ubicación de los sitios de muestro en el departamento de Huehuetenango (Valle de Cuilco)...... 84 Anexo 3. Ubicación de los sitios de muestreo Baja Verapaz (Valle de Salamá) ...... 85 Anexo 4. Fotografías de polen encontrado en el pelaje de los murciélagos ...... 86 Anexo 5.Fotografías de semillas dispersadas por murciélagos ...... 87 Anexo 6. Fotografías de murciélagos nectarívoros y frugívoros capturados ...... 88 Anexo 7. Afiche elaborado para educación ambiental ...... 89
v DISTRIBUCIÓN ALTITUDINAL DE MURCIÉLAGOS NECTARÍVOROS MIGRATORIOS Y RESIDENTES Y SU POTENCIAL IMPORTANCIA COMO POLINIZADORES Y DISPERSORES DE SEMILLAS EN BOSQUES DE PINO- ENCINO Y BOSQUES SECOS DE GUATEMALA
RESUMEN
Se estudiaron los ensambles de quirópteros de bosques secos (1,000-1,200 msnm) y sus respectivos bosques de pino-encino (1,400-1,950 msnm) en dos valles: Cuilco, al oeste de Huehuetenango cercano a la frontera con México, y el Valle de Salamá en Baja Verapaz ubicado el centro del país, ambos separados por aproximadamente 160 km. Con esto se trató de obtener datos de migración de las especies de murciélagos glosofaginos. Además, se estudió por medio de identificación del polen transportado en el pelo de estos animales, las plantas de las cuales estos son potenciales polinizadores y por medio de análisis de heces, las semillas de las plantas que dispersan. En las cuatro localidades estudiadas se realizaron 409 capturas donde estuvieron representados individuos de las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. Para los murciélagos nectarívoros el bosque seco de Cuilco fue el que contó con la mayor abundancia pero el bosque de pino-encino de Salamá fue el más rico en especies y el más diverso. Esto probablemente debido a que el bosque de pino-encino de esta localidad tiene una mayor oferta de recursos vegetales al ser más húmedo que el bosque seco. La única especie que se considera que tuvo movimientos altitudinales fue Glossophaga soricina. Las abundancias espacial y temporal de Leptonycteris yerbabuenae en los bosques intermontanos sugieren un patrón de movimiento latitudinal de las poblaciones. Además, el alto número de machos tambíen sugiere que las poblaciones de Guatemala son en su mayoría migratorias. Los recursos florales más importantes para los murciélagos nectarívoros en todos los sitios de muestreo fueron: cactus columnares, Inga sp., Ceiba aescutifolia, Crescentia sp. y Agave sp. En cuanto a los frutos, los más frecuentemente registrados en todos los sitios de muestreo fueron los siguientes géneros: Ficus, Solanum, Stenocereus y Piper. En este trabajo no se pudo establecer la presencia de Leptonycteris nivalis debido a que probablemente uno de los bosques de pino-encino donde se esperaba encontrar estaba muy perturbado (Chiantla, 2,400 msnm) y a que el esfuerzo de captura en este sitio no fue suficiente. Los bosques secos y los de pino-encino de los valles intermontanos estudiados pueden funcionar como refugios y corredores para algunas especies de glosofaginos, tanto residentes como migratorios. Teniendo en cuenta sus requerimientos ecológicos, los murciélagos nectarívoros y frugívoros deben ser considerados como sensibles a la pérdida de hábitat y a la desaparición de las plantas de las cuales se alimentan.
Palabras claves.
Murciélagos migratorios, nectarívoría, frugivoría, gradiente altitudinal, Salamá, Cuilco.
vii ABSTRACT
We studied the bat assemblages in dry (1,000-1,200 masl) and pine oak forests (1,400- 1,950 masl) in two valleys: Cuilco, in west Huehuetenango near the Mexican border, and Salamá in center Baja Verapaz located in the middle of Guatemala. Both localities are separated by approximately 160 km. We try to obtain information of Glossophaginae bats migration. To know the plants that are pollinated or dispersed by bats we identified seed and pollen items by the analysis of ejecta and from samples of pollen attached to bat’s fur. In the four localities a total of 417 individuals were captured representing Phyllostomidae and Vespertilionidae families. For the nectarivorous bats, Cuilco dry forest has higher bat abundance, principally due to the presence of Leptonycteris yerbabuenae, but the pine oak forest of Salamá has the higher bat species richness and was the more diverse. Probably due to the fact this pine-oak forest has greater vegetative diversity due its greater humidy level, than the dry forest. The only species that may have altitudinal movements was Glossophaga soricina. The spatial and temporary abundances of L. yerbabuenae in both dry forests suggest a latitudinal movement of the populations. In addition, the high number of captured males also suggests that the populations of Guatemala are mainly migratory. The most important floral resources for the nectarivorous in all the sampling sites were: columnar cacti, Inga sp., Ceiba aescutifolia, Crescentia sp. and Agave sp. As for the fruits, the more frequently seeds found in the feces were: the following genera: Ficus, Solanum, Stenocereus and Piper. In this work, the presence of Leptonycteris nivalis could not be established probably because the pine-oak forest where we expected to find it was very disturbed (Chiantla, 2,400 masl) and also the capture effort at that elevation was possibly not enough. The dry and pine oak-forests of the Cuilco and Salama valleys, may function as refuges and corridors for some Glossophaginae bats, both resident and migratory. Considering the ecological requirements of the nectarivorous and frugivorous bats, they should be considered as very sensitive to the loss of habitat and to the disappearance of the plants from which they feed.
Key words: migratory bats, frugivory, nectarivory, altitudinal gradient, Salamá, Cuilco.
viii PARTE I
I.1 INTRODUCCIÓN
Actualmente, se conocen 1,232 especies de quirópteros en todo el mundo (Kunz et al. 2011). Los murciélagos (Mammalia: Chiroptera) son el segundo orden de mamíferos más diverso después de Rodentia y su diversidad dietaria es impresionante. En ambientes tropicales se alimentan con frutos, polen y néctar, insectos, pequeños vertebrados (como lagartijas, aves, roedores, peces y otros murciélagos) e incluso sangre. En contraste, en zonas templadas la mayor parte de las especies son insectívoras. Los murciélagos tienen importancia ecológica y económica, ya que combaten grandes cantidades de insectos que pueden ser portadores de enfermedades o plagas agrícolas y también ayudan a polinizar y dispersar semillas de varias especies de plantas útiles para los seres humanos.
Los murciélagos que se alimentan de plantas (herbívoros) desempeñan un papel fundamental en los ecosistemas tropicales como diseminadores de semillas y polinizadores; influyen directamente en la composición, diversidad y dinámica de las comunidades vegetales, y tienen una participación crucial en el mantenimiento y regeneración de los bosques (Heithaus 1982, Fleming y Sosa1994, Valiente-Banuet et al. 1996, Stoner et al. 2003). Los quirópteros herbívoros comparten una larga historia evolutiva con muchas de las plantas que consumen (Fleming 1979). Las flores y frutos de las plantas consumidas por estos mamíferos presentan características morfológicas que han influido profundamente en la evolución de los murciélagos nectarívoros y frugívoros, en aspectos tales como su morfología, fisiología, comportamiento (patrones de forrajeo) y aspectos ecológicos (Heithaus 1982).
Se considera que existen más de 250 especies de murciélagos herbívoros en el mundo los cuales se alimentan de néctar, polen y frutos provenientes de una variedad de vegetales, y al hacerlo proveen servicios de polinización y dispersión para unos 270 géneros y 750 especies de plantas en el trópico (Heithaus 1982). En Guatemala, el orden Chiroptera está conformado por 97 especies (MaCarthy y Pérez 2006, Baird et al. 2012) y dentro de la familia Phyllostomidae, hay 31 especies (subfamilias Glossophaginae, Stenodermatinae y Carollinae) que son mutualistas de plantas y dependen directamente de tejidos vegetales para su alimentación (estos murciélagos sirven como polinizadores y dispersores de semillas).
Los valles secos intermontanos de Guatemala, como el de Cuilco y el de Salamá, comparten entre sí una serie de características que los distinguen de otros ecosistemas. Entre estas, se encuentran altas temperaturas y bajas precipitacionesanuales, además de que se están ubicados a sotavento de las principales cadenas montañosas de Guatemala (Stuart 1954, De la Cruz 1982). Se ha propuesto la existencia de un corredor seco que conecta los bosques secos del istmode Tehuantepec y los bosques secos de Centro América (Stuart 1954). Recientemente se ha estudiado la composición de los ensambles de murciélagos en los bosques secos de Guatemala (valles de Nentón, Cuilco, Salamá y Motagua) así como la potencial conectividad que puede existir entre estos y su importancia para este grupo de
1 mamíferos. Los valles secos de Cuilco, Salamá y Motagua pueden constituir parte del corredor migratorio de Leptonycteris yerbabuenae debido a la abundancia de cactus columnares en éstos (Cajas 2005).
Muchas plantas presentes en los ambientes áridos de los valles intermontanos de Guatemala florecen sincrónicamente y murciélagos como Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana provechan esta oportunidad para realizar sus movimientos estacionales (López et al. 2003, Cajas 2005). Estas especies son reconocidas porque migran latitudinalmente grandes distancias en Estados Unidos y México y a que son altamente dependientes del consumo de recursos florales. Debido a estos aspectos su estado de conservación es vulnerable y se han includo en varios listados de protección en varios países.
Usualmente se había considerado que las interacciones mutualistas planta-murciélago eran raras e irrelevantes en los ambientes áridos y semiáridos, restringiendo la mayoría de investigaciones en ambientes tropicales húmedos (Heithaus et al. 1975, Heithaus 1982, Medellín, 1993; González-Galindo, 1998, Estrada y Coates-Estrada 2001). Sin embargo, se ha comprobado que dichas interacciones son de gran importancia en las zonas xéricas (Valiente-Banuet et al. 1996, Nassar et al. 2003, Cajas 2005) ya que los murciélagos son polinizadores específicos y legítimos de muchas especies de cactáceas columnares, agaves y otras especies de árboles que son dominantes en ambientes secos (Valiente-Banuet et al. 1996, Rojas-Martínez et al. 1999, Stoner et al. 2003). Además participan en la dispersión de semillas de muchas otras plantas típicas de estos ecosistemas (Valiente-Banuet et al. 1996, Godínez-Álvarez yValiente-Banuet 2000).
Las interacciones mutualistas entre plantas y murciélagos generan un impacto favorable en la diversificación de la vegetación de las zonas áridas y probablemente en ecosistemas aledaños estas, como lo son los bosques de pino-encino de los valles intermontanos. Por otra parte, en Guatemala muchas de las plantas polinizadas o dispersadas por murciélagos en ambientes secos y lugares aledaños poseen importantes usos económicos, agrícolas, medicinales, culturales, etc. (Cajas 2005).
A pesar de que el corredor propuesto por Stuart en 1954 es predominantemente seco, se ha reportado la presencia de bosques de pino, encino o una mezcla de ambos, en ambientes más mésicos y a altitudes mayores de 1,000 msnm (mientras que a menores alturas se encuentran los bosques secos, pastizales y otros tipos de vegetación desértica). Los bosques de pino-encino son considerados de los hábitats más ricos a nivel subtropical en cuanto a diversidad de coníferas. También son conocidos por su importancia como refugios temporales para un significativo número de aves migratorias. En nuestro país la ecoregión de bosque pino-encino abarca una extensión de 20,106 km² (Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica 2008).
En Guatemala, el bosque seco presenta actualmente una extensión de 3,964 km², lo que equivale al 3.64% del país (Véliz 2008), habiéndose perdido un 75% de su cobertura histórica (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009). Son considerados de suma importancia debido a sus elevados índices de endemismo, especialmente en lo que se refiere a bromelias (Tillandsia) y arbustos espinosos (FIPA 2002). El bosque de pino-encino de Guatemala ocupa una extensión de 9,782 km², lo que es un 8.98% del territorio nacional. En esta
2 asociación vegetal predominan especies de los géneros Pinus y Quercus, dentro de un rango altitudinal entre 1,300 a 2,500 msnm. El crecimiento y composición de las masas mixtas y sus asociaciones con otras especies como Ostrya sp., Liquidambar styraciflua y Alnus spp. depende principalmente de factores altitudinales y geológicos. Los bosques nubosos y los bosques secos son dos asociaciones vegetales que muchas veces se mezclan con bosques de pino-encino dentro de una misma área, por ejemplo, los bosques secos en el Nororiente de Guatemala que se encuentran en el Valle del Motagua en las partes bajas de la Sierra de las Minas (El Progreso, Zacapa y Chiquimula), también en partes del departamento de Jutiapa, así como en el valle al norte del río Chixoy (Quiché) y en partes de Nentón, Jacaltenango, Cuilco y Santa Ana Huista (Huehuetenango) (Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica 2008).
Los bosques secos y los de pino-encino han estado sometidos en las últimas décadas a procesos acelerados de fragmentación y pérdida de hábitat primarios, lo que pone en riesgo el complicado equilibrio existente en los sistemas de polinización y dispersión de semillas de muchas plantas presentes en estos ecosistemas (Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica 2008, CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009). Esto podría significar potenciales riesgos de extinción de flora y fauna características de bosques secos y de pino-encino.
Por lo tanto, la información generada con este proyecto, ayudará a conocer la manera en que ciertos elementos de la biota de los bosques secos y de pino-encino están vinculados entre sí (en este caso murciélagos herbívoros y las plantas que consumen). Además, aportará información importante acerca de la posible asociación entre la floración de las plantas de los bosques secos y de pino-encino de los valles intermontanos estudiados y la temporalidad de los movimientos de las especies de murciélagos, lo cual contribuirá a la toma de medidas adecuadas que garanticen la viabilidad de las poblaciones de estos animales así como de las plantas relacionadas con ellos.
El propósito de este trabajo fue evaluar los ensambles de quirópteros nectarívoros de bosques secos (1,000-1,200 msnm) y sus respectivos bosques asociados de pino-encino (1,700-2,450 msnm) en dos valles intermontanos de Guatemala: 1) Cuilco, al oeste de Huehuetenango cercano a la frontera con México, y 2) Salamá ubicado en el centro del país, ambos separados por aproximadamente 160 km. Con ello se trató de obtener datos de los movimientos altitunales y latitudinales de las especies de murciélagos. Por medio de identificación del polen transportado en el pelo se determinaron las plantas de las cuales los murciélagos son potenciales polinizadores y por medio de análisis de heces se identificaron las semillas de las plantas que dispersan. El hecho de muestrear a alturas mayores a 2,000 msnm, fue para aumentar la posibilidad de registrar a L. nivalis, de la cual se tiene incertidumbre de su presencia en Guatemala.
3 I.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
En Guatemala existen varias regiones con características semiáridas o secas. Estas se encuentran bajo sombra de montaña y muchas veces se entremezclan, en una misma área, con tipos de vegetación más humeda como bosques de pino-encino (CEA- Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica- TNC 2009). Por separado, ambas asociaciones constituyen zonas ecológicas con una alta diversidad biológica, alto grado de endemismos y diversas especies con algún grado de amenaza (Stuart 1954, Campbell y Vaninni 1989, Cajas 2005).
Tanto el bosque seco como los bosques de pino-encino están siendo amenazados por actividades antrópicas y naturales. Dentro de las amenazas causadas por acciones humanas se puede mencionar la fragmentación del hábitat, la deforestación y la pérdida o degradación del suelo. Las amenazas naturales radican principalmente en alteraciones climáticas, como cambios globales de la atmósfera (aunque se ha demostrado que el impacto de las actividades antropogénicas contribuyen sustancialmente al calentamiento mundial), catástrofes naturales como lluvias torrenciales, fuegos naturales y la predación por animales herbívoros (Castañeda y Ayala 1996, Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica. 2008, CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009). Lastimosamente no existe a la fecha ningún área legalmente protegida que incluya los bosques secos y de pino-encino de los valles intermontanos de Cuilco y Salamá.
Así mismo, las interacciones ecológicas (como en el caso que atañe a este trabajo: interacción murciélago-planta) también son susceptibles a los distintos tipos de perturbaciones. La disrupción de interacciones claves, como los mutualismos de polinización y dispersión de semillas, puede explicar parte de la pérdida de la biodiversidad en ambientes fragmentados así como el reemplazo de especies especialistas por otras más generalistas (Aguilar et al. 2009). Debido a que en Guatemala existe poca información sobre los murciélagos polinívoros y frugívoros y de las plantas de que se alimentan en los bosques secos y de pino-encino (de los valles intermontanos), es de gran importancia su conocimiento, ya que dichos mamíferos seguramente juegan un papel clave en la regeneración y mantenimiento de estos bosques, así como en la distribución espacial y la estructura genética de su vegetación pues pueden ser dispersores de semillas u polinizadores (Gannon y Willig 1989). Además, muchas de las plantas que son polinizadas y dispersadas por murciélagos en estos valles son de importancia económica para los pobladores de dichos ambientes (López et al. 2003, Cajas 2005).
Algunas especies de murciélagos herbívoros realizan movimientos altitudinales y latitudinales impulsados por las fluctuaciones en la disponibilidad de flores o frutos (Kunz et al. 2011). Para Guatemala, uno de los aspectos ecológicos menos conocidos de los quirópteros es la composición, el cambio y la dinámica de sus ensambles a través de gradientes elevacionales y latitudinales. Entonces, este estudio también pretende aportar datos sobre los movimientos verticales y horizontales de dichos murciélagos en los valles intermontanos de Cuilco y Salamá.
4 Para nuestro país, existe poca información sobre los murciélagos de los bosques secos de los valles intermontanos de Cuilco y Salamá (López et al. 2003, Cajas 2005) y ninguno sobre los bosques de pino-encino asociados o cercanos a estos, por lo que este trabajo aporta datos novedosos sobre el papel que juegan en la polinización y dispersión de semillas en los diferentes pisos altitudinales de dichos valles.
I.2.1. Antecedentes en Guatemala
Cajas (2005) encontró que en los bosques secos de los valles intermontanos de Guatemala el murciélago Leptonycteris yerbabuenae era el más especializado encuanto a nectarivoría, mostrando gran afinidad hacia los cactus columnares. Así mismo, por el alto consumo de frutos de Stenocereus pruinosus y Pilososereus leucocephala que presentó dicha especie de quiróptero, podría ser además de polinizador, un importante dispersor de semillas de dichos cactus. Existe también otra diversidad faunística que utiliza los recursos florales de estas plantas xéricas, por ejemplo: ocho especies de abejas, ocho especies de aves y siete especies de murciélagos (Cajas 2008). Sin embargo, se encontró como polinizadores exclusivos a los murciélagos (Cajas 2005). Además, varias especies de quirópteros actúan como polinizadores de 27 especies de plantas y además como dispersores de semillas de otras 11 especies (López et al. 2003; Cajas 2005).
Así mismo, se ha detectado que murciélagos nectarívoros son capaces de realizar desplazamientos altitudinales en Guatemala. En la Sierra de las Minas se encontró a individuos de la especie Glossophaga soricina movilizándose desde los bosques montanos hacia elevaciones menores en el bosque espinoso del valle del Motagua en Zacapa (Valle 1997). También se han reportado movimientos altitudinales en cortos períodos de tiempo en murciélagos nectarívoros como L. yerbabuenae, G. soricina y A. geoffroyii. Estos mamíferos se han capturados en las partes bajas de los valles secos con polen proveniente de plantas como maguey, pino y gramíneas, que usualmente solamente crecen en las montañas a elevaciones mayores (Cajas 2005). Estos movimientos pueden ser indicio de que la estacionalidad de los bosques secos hace que algunas especies de murciélagos tengan que realizar desplazamientos altitudinales hacia sitios con mayor abundancia de alimento durante los meses secos. Además, al realizar dichos desplazamientos los quirópteros podrían funcionar como polinizadores, tanto de plantas de bosques con vegetación árida como de las que se encuentran en ecosistemas montanos, como el de pino-encino (Cajas 2005).
En cuanto a trabajos con dispersión de semillas por murciélagos en ambientes húmedos tropicales se puede mencionar los realizados en: Yahxá, Petén (Lou y Yurrita 2005), Lachuá, Alta Verapaz (Cajas et al. 2006) y en el Biotopo Chocón Machacas, Izabal (Lou 2007). En estas investigaciones se encontró principalmente que los murciélagos dispersan plantas de las familias y géneros siguientes: Moraceae (Ficus), Cecropiaceae (Cecropia), Piperaceae (Piper) y Solanaceae (Solanum), las cuales caracterizan la dieta de ensambles de murciélagosfrugívoros de otras localidades del Neotrópico. En bosques secos y de pino- encino solamente se ha realizado un estudio sobre dispersión de semillas en el departamento de Chiquimula, pero éste no se enfocó directamente en la dispersión por
5 animales (Hernández 2012). En Cajas (2005) se identificaron ocho variedades de semillas obtenidas de las heces de murciélagos de bosques secos de cuatro valles intermontanos (Cuilco, Salamá, Nentón y Motagua) y la especie más frecuente fue el cactus columnar Stenocereus pruinosus, que fue consumido principalmente por Leptonycteris yerbabuenae en Cuilco.
I.2.2Justificación del trabajo de investigación
Los murciélagos son un grupo de mamíferos poco comprendido y con mala reputación, que por el desconocimiento a cerca de su diversidad e importancia, ha estado sometido a distintos tipos de presiones antrópicas que lo ha puesto en riesgo (Arita y Santos del Prado 1999). Estos pequeños animales brindan beneficios significativos a los humanos y a los ecosistemas. Son importantes controladores de insectos, dispersores de semillas y polinizadores de muchas plantas en los trópicos.
En las zonas secas, con predominamente vegetación xerofítica, las interacciones mutualísiticas entre murciélagos nectarívoros y las plantas son muy estrechas (Godínez et al. 2007). En ecosistemas como los valles secos intermontanos de Guatemala, los murciélagos nectarívoros pueden actuar tanto como polinizadores como dispersores de semillas de muchas de ellas (Cajas 2005).
Los valles secos intermontanos de Guatemala están sometidos a fuertes presiones que transforman y fragmentan la cobertura vegetal original. Extensos territorios han sido convertidos en campos agrícolas. La ganadería y la extracción selectiva de leña han provocado que las áreas de laderas estén bastante degradadas, siendo pocos los remanentes en buen estado de conservación (Castañeda y Ayala 1996, Secaira et al. 2003). Así mismo, los bosques de pino-encino (asociados a los bosques secos, pero ubicados a una elevación mayor) tampoco han logrado conservar su integridad, existen amenazas tales como incendios forestales, aumento de la frontera agrícola, extracción de leña, etc. (Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica 2008).
Si las amanezas que sufren los bosques secos y de pino-encino llegan a impactar a las poblaciones de quirópteros herbívoros, las interacciones mutualistas planta-murciélagos también se podrían ser afectadas y por ende peligrarían las plantas quireptorófilas, que además de ser importantes para los ecosistemas, también lo son para los humanos. Por ejemplo, en el caso de Guatemala plantas de bosques secos tales como ceibas, magueyes, cactus columnares, pitayas, morros y mimosas (De la Cruz 1982, Castañeda y Ayala 1996, Véliz 2002, Secaira et al. 2003) que son de importancia comercial, biológica y cultural y que están asociadas a los murciélagos nectarívoros para su polinización, podrían perjudicarse si las poblaciones de sus murciélagos mutualistas disminuyen o desaparecen (Heithaus et al. 1974, Howell 1974, Arita y Wilson 1987, Eguiarte et al. 1987, Arita y Martínez del Río 1990, Petit y Pors 1996).
En los valles intermontanos se han registrado, ocho de las nueve especies de murciélagos nectarívoros reportadas para Guatemala (Leptonycteris yerbabuenae, Choeronycteris
6 mexicana, Glossophaga leachii, G. commissarisi, G. soricina, Anoura geoffroyi, Hylonycteris underwoodi, Choeroniscus godmani). Ningún otro ecosistema del país registra tantas especies ni tanta abundancia de estos como los valles intermontanos (Valle 1997, Calvo y Valle 2001, López et al 2003, Cajas 2005, Grajeda 2010, MUSHNAT 2013). L. yerbabuenae y Ch. mexicana son especies con un alto grado de especialización hacia la nectarivoría y la polinización de distintas plantas de bosques secos que migran desde Arizona (Estados Unidos) y el Norte de México hacia los valles secos de Guatemala en un ciclo anual (Arita y Wilson 1987, Wilkinson y Fleming 1996, Cajas 2005) por lo que dependen del estado de conservación de los distintos valles que utilizan durante su ruta migratoria. De esta manera, si se conservan los ambientes áridos y semiáridos para la permanencia de las especies migratorias, las residentes se verán beneficiadas también.
Lastimosamante, existen pocas áreas protegidas legalmente establecidas que se interesen en la protección los bosques secos (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009) y no se tiene conocimiento de alguna que incluya tanto los bosques secos como de pino-encino asociados (a excepción de la Reserva de la Biosfera de las Sierra de las Minas que abarca una variedad de hábitats desde monte espinoso seco hasta bosque nuboso, pasando por el bosque seco y de pino-encino, en un amplio rango de elevaciones que van desde 10 hasta 3,010 msnm, FDN 2010). Debido a que entre los objetivos del Sistema Guatemalteco de Áreas Protegidas (SIGAP) se encuentran proteger muestras representativas de nuestra biodiversidad y sus ecosistemas (Congreso de la República de Guatemala 1989) es necesario aumentar la representitividad de ambas asociaciones vegetales en dicho sistema para contribuir a su conservación.
Este trabajo contribuye a aumentar nuestro conocimiento de especies tales como L. yerbabuenae y Ch. mexicana cuya presencia fue reconfirmada, relativamente hace poco, en el año 2003 (López et al. 2003, Cajas 2005). Es importante seguir realizando investigaciones que profundicen en el conocimiento de la ecología y conservación de estas especies ya que las interacciones planta-murciélagos de estas y otras especies de murciélagos frugívoros y nectarívoros es de suma importancia para el mantenimiento de la integridad de los ecosistemas y para el bienestar de las poblaciones humanas, las cuales utilizan muchas especies asocias a estos mamíferos. Además provee datos acerca de las comunidades de murciélagos nectarívoros de los bosques secos y de pino-encino y de la utilización de recursos vegetales por estos organismos, en diferentes estratos altitudinales.
La dependencia alimenticia que tienen los murciélagos frugívoros y nectarívoros hacia las plantas quiropterófilas (agaves, cactáceas columnares y árboles tropicales), el desconocimiento que se tiene de estas plantas en los bosques secos y de pino-encino,los movimientos que realizan los murciélagos nectarívoros para obtener su alimiento y la importancia que genera la interacción planta-murciélago para la estabilidad, mantenimiento y diversificación de la vegetación de las zonas áridas y semiáridas de Guatemala, fueron los principales aspectos que motivaron este trabajo de investigación
7 I.3 OBJETIVOS E HIPÓTESIS
I.3.1 Objetivo general
Determinar la importancia de murciélagos nectarívoros migratorios y residentes como potenciales polinizadores y dispersores de semillas en dos ecosistemas asociados a diferentes pisos altitudinales dentro del corredor biológico de bosques secos y de pino- encino.
I.3.2 Objetivos específicos
• Comparar las comunidades de murciélagos nectarívoros a diferentes pisos altitudinales tanto en bosques secos como de pino-encino, en dos áreas geográficas del corredor de valles secos intermontanos (Salamá y en Cuilco). • Determinar si existen movimientos altitudinales de murciélagos nectarívoros entre valles secos y bosques de pino-encino en Salamá y en Cuilco. • Determinar las plantas utilizadas como recursos florales y frutales por murciélagos nectarívoros y de las cuales son potenciales polinizadores y dispersores de sus semillas en bosques secos y bosques de pino-encino en dos áreas geográficas de Guatemala. • Estudiar los movimientos latitudinales de las especies migratorias de murciélagos nectarívoros que utilizan los valles secos de Guatemala y los bosques de pino- encino que los rodean. • Elaborar colección de referencia de polen. • Desarrollar un documento de distribución popular, acerca de la importancia de los murciélagos nectarívoros y frugívoros en los bosques secos y bosques de pino- encino, y la importancia del corredor de valles secos. • Establecer la presencia de la tercera especie
I.3.3 Hipótesis
I.3.3.1 Ho: No hay diferencia entre las comunidades de murciélagos nectarívoros registradas en diferentes estratos altitudinales, tanto en bosques de pino-encino como en bosques secos ubicados en Salamá y Cuilco. Ha: Las comunidades de murciélagos nectarívoros varían en los pisos altitudinales estudiados en los bosques de pino-encino y en los bosques secos de Salamá y Cuilco.
I.3.3.2 Ho: No existen movimientos altitudinales de murciélagos nectarívoros entre los valles secos y los bosques de pino-encino en Salamá y Cuilco.
8 Ha: Los murciélagos nectarívoros de los valles secos y los bosques de pino-encino de Salamá y Cuilco presentan movimientos altitudinales
I.3.3.3 Ho: No existe diferencia entre los recursos florales utilizados por las diferentes especies de murciélagos nectarívoros Ha: Los recursos florales utilizados por las especies de quirópteros nectarívoros varían.
9 I.4 METODOLOGÍA
I.4.1 Localización
I.4.1.1 Área de estudio
El sitio de muestreo para el bosque seco en el valle de Cuilco, departamento de Huehuetenango, estuvo ubicado en el municipio de Chiantla a una elevación de 1,130 msnm (latitud 15º23´58.5´´N, longitud 92º00´0.7´´W). Mientras que el bosque de pino- encino se localizó en el municipio de Chiantla a una altitud de 2,450 msnm (latitud 15º22´12.5´´N, longitud 91º26´37.92´´W) (Anexo 1 y 2). La localidad muestreada en Cuilco pertenecía a una pequeña propiedad privada, mientras que la de Chiantla era un terreno no ocupado.
El sitio de muestreo para el bosque seco en en el valle de Salamá, departamento de Baja Verapaz, se ubicó en el municipios de Salamá a una elevación de 975 msnm en el Parque Regional Municipal Los Cerritos-Portezuelo (latitud 15º05´20.7´´N, longitud 90º18´3.6´´W). Mientras que el bosque de pino-encino se localizó en el municipio de San Jerónimo a una altitud de 1,278 msnm en la Finca La Pikota (latitud 15º03´57.5´´N, longitud 90º13´38.4´´W) (Anexo 1 y 3).
I.4.1.2 Valle de Cuilco
El valle de Cuilco se encuentra sobre la cuenca del río Grijalva y la subcuenca del río Cuilco hacia la vertiente del Golfo de México. El valle de Cuilco, limita al Sur con las sierras de la cadena Volcánica del Departamento de San Marcos, al Norte limita con la Sierra de Cuilco al Oeste limita con México. Se encuentra ubicado sobre el bloque maya de la placa Norte América (Stuart 1954, Dengo 1999). El valle es bastante estrecho teniendo en sus partes mas anchas unos cuantos kilómetros. Aquí se forma un corredor cálido, el cual constituye una entrada estrecha proveniente de la Depresión de Chiapas, que lo conecta con el resto de los Valles Secos. Este continuo montañoso constituye la zona de rocas más antiguas que se conocen de Centro América Nuclear (Dengo 1999). Las alturas entre las que oscila este valle son 900-1,200 msnm. La temperatura varía entre18°C a 35°C, la precipitación anual oscila entre 800-1,000 mm de lluvia anuales. La humedad relativa es del 75%.
El uso de la tierra en este municipio es bastante intensivo, dedicándose principalmente sus tierras a la siembra del maíz, ganadería y algunos cultivos de hortalizas y frutas. Se encuentra seriamente fragmentado, y es quizá junto con el valle de Salamá el más perturbado. Debido a su pequeño tamaño, la posición clave que tiene, pues es la entrada del corredor seco, es posible que sea el que enfrenta las mayores amenazas. La vegetación ha
10 sido sumamente alterada, aunque en el área dominan los cactus columnares del género Stenocereus, ceibas, burseras, mimosaceas y nopales (Cajas 2005).
I.4.1.3Valle de Salamá
El valle de Salamá, pertenece a la Cuenca del Río Usumacinta y a la subcuenca del Río Salinas, de la Vertiente del Golfo de México. Al norte se encuentra limitado por la sierra de Chamá y al Sur por la Sierra de las Minas. Se encuentra ubicado sobre el bloque Maya de la placa Caribe. Este valle se encuentra comprendido entre los 800-1,000 msnm. La precipitación oscila entre los 500-1,000 mm de lluvia y la temperatura media varía entre 22ºC a 26ºC, (De la Cruz 1982). Está ubicada en valles extendidos entre pequeñas sierras paralelas que forman parte de la Cordillera Central de Guatemala (Dengo 1999).
En el área se cultivan una gran variedad de vegetales como tomates, pepinos, frutos como papayas, melones sandías, maíz y algunas porciones se utilizan para ganado a pequeña escala. Las plantas características de la zona son: Cochlospermum vitifolium, Swietenia humilis, Alvaradoa amorphoides, Sabal mexicana, Phylocarpus septentrionales, Ceiba aesculifolia, Albizzia caribea, Albizzia caribea; Pilosocereus leucocephalus, Marshallocereus eichlamii; Stenocereus pruinosus; Mamillaria voburnensis., Melocactus curviespinus, Nopalea guatemalensis, Pereskia lichnidiflora, Acacia diamii, A. farnesiana, Enterolobium cyclocarpum, Lysiloma kellermanii, Haematoxylon brasiletto(De la Cruz 1982,Cajas Com. Pers, Avila Com. Per.). Las zonas periféricas al pie de las montañas que lo rodean son las únicas que conservan bosques secos en regular estado de conservación, todo el valle ha sido modificado (Castañeda y Ayala 1996, Cajas Com. Per.).
I.4.2 Variables y parámetros indicadores
Parámetros indicadores Variables Riqueza de especies Número de especies de mamíferos menores (variable dependiente) Abundancia Número de individuos capturados (variable dependiente) Diversidad faunística Índices de diversidad (variable dependiente) Riqueza de especies de recursos florales Número de especies o morfoespecies de frutos y (frutos y polen) polen (variable dependiente) Estructura y composición de la vegetación Tipos de hábitats (variable independiente) Altitud (msnm) Pisos altitudinales (variable independiente) Fuente: FODECYT 34-2007
11 I.4.3 Estrategia Metodológica
I.4.3.1 Población y muestra
Las poblaciones objetivos fueron los conjuntos desconocidos de murciélagos en cada localidad muestreada. Las muestras fueron los subconjuntos formados por aquellos organismos capturados con las metodologías empleadas.
I.4.4 El Método
Se realizaronviajes de campo a los valles de Salamá y Cuilco desde octubre 2007 hasta junio 2008. Durante estos viajes, se hicieron muestreos de murciélagos durante dos noches en cada piso altitudinal (bosques secos y de pino-encino). También hubo colectas de vegetación en cada lugar. Se elaboró una base de datos en Excel para Windows 2007, en la que se tiene registro de cada animal capturado. Entre los datos que se incluyeron en dicha base se puede mencionar: especie, fecha de captura, localidad de captura, tipo de asociación vegetal en la que fue capturado, estado reproductivo, edad, semillas encontradas en las heces y polen encontrado en el pelo. Toda esta información se utilizó para realizar análisis de los patrones de movimientos altitudinales, latitudinales y sobre las interacciones específicas entre las especies de murciélagos y las plantas con las que se asociaron.
I.4.4.1 Captura de murciélagos y muestreo de vegetación
Para la captura de los murciélagos se usaron entre cinco y seis redes de 12 metros de largo, durante dos noches en bosque seco y dos noches en bosque de pino-encino en cada uno de los valles (Cuilco y Salamá). Dos días fueron utilizados para el muestreo de la vegetación, que consistió en hacer recorridos cercanos alos sitios de muestreo de murciélagos y obtener muestras vegetales que tuvieran inflorescencias y/o frutos.
A los murciélagos capturados, se les retuvo aproximadamente dos horas en bolsas de manta para obtener muestras de heces y determinar la presencia de semillas. La identificación de los murciélagos fue por medio de guías de campo (Medellín et al. 1997, Reid 1997) y claves especializadas en el caso de que fueran colectados (Hall 1981). Las técnicas de preparación y rotulación de los ejemplares fueron las convencionales o estándares para colecciones de tipo científico. La nomenclatura científica adoptada en este trabajo se basó en McCarthy y Pérez (2006) y para el caso de la especie Leptonycteris yerbabuenae se siguió a Wilson y Reeder (2005). Los ejemplares fueron depositados en la colección mastozoológica del Museo de Historia Natural (MUSHNAT) de la Universidad de San Carlos de Guatemala.
12 I.4.4.2 Identificación del polen
Para obtener las muestras de polen de los murciélagos nectarívoros, se frotó la cara, cuello, espalda y abdomen de los animales, con cubos de gelatina que contienen fuccina, fenol y glicerina (Thomas 1988, Petit 1997, Ruiz et al. 1997, Salazar y Fernández 2000). Las muestras obtenidas, se colocaron en pequeños recipientes plásticos, rotulados con los datos del animal, fecha y sitio de colecta (Thomas 1988). Posteriormente en el laboratorio, las muestras obtenidas fueron montadas en láminas fijas para la identificación por microscopía de los granos de polen. Por cada muestra obtenida de las capturas de murciélagos, se realizaron entre dos y tres láminas fijas, en las cuales se buscó en el microscopio con mucho cuidado, los granos de polen para su identificación (Cajas 2005).
Para la identificación del polen transportado por los murciélagos, fue necesario contar con una colección de referencia, la cual se realizó durante la investigación colectando la vegetación, identificándola en el laboratorio y montando una colección de polen en láminas fijas (que sirvió como referencia en la identificación por comparación).
I.4.5. Análisis de resultados
Se realizaron curvas de rarefacción basadas en número de individuos para poder comparar la riqueza de especies entre sitios de muestreo, eliminando el posible error por tamaño de la muestra. Para evaluar la representatividad de los muestreos, se usaron curvas de acumulación de especies en función de las noches totales de muestreo, empleando la ecuación asintótica basada en el modelo paramétrico de Bertalanffly o de dependencia lineal (Soberón y Llorente 1993). Para eliminar la influencia del orden en el cual las noches se van agregando al total (Colwell y Coddington 1994) el orden de los datos se aleatorizó 100 veces, lo que dió lugar a una curva suavizada y con mejor ajuste.
Para comparar la riqueza de losensambles de murciélagos en los dos pisos altitudinales (bosques secos y de pino-encino), así como entre localidades (Salamá y Cuilco), se utilizó el índice de Sorensen (So) (Krebs 1989). Esté índice también se usó para comparar la similitud entre los recursos vegetales (traslape de nicho) utilizados por los murciélagos en los distintos valles secos y bosques de pino-encino:
So = 2a / (2a+b+c)
Donde: a es el número de especies en la muestra A y B (suma), b es el número de especies en B pero no en A c es el número de especies en A pero no en B (Krebs 1989)
Este índice descrito es uno de los más ampliamente utilizados y únicamente proporcionan datos cualitativos binarios de presencia ausencia dando importancia a las especies raras.
13 Cuando el índice su usó para determinar el solapamiento de nicho trófico, se consideró un traslape biológico significativo cuando el valor excedió a 0.60; y con valores menores a 0.60 se consideró que no hubo traslape.
Se aplicó elíndice de Shannon-Winner (H´) para evaluar la diversidad tanto de murciélagos como de los recursos alimenticios vegetales que se utilizaron en cada valle y piso altitudinal. Los resultados se compararoncon la prueba t de Student modificada por Hutcheson (Magurran 1988). También se obtuvo el índice de equidad de Pielou (J´) y la diversidad máxima (H´max).
Para realizar el análisis de agrupamiento de los valles basado en los recursos vegetales utilizados por los murciélagos se utilizó el coeficiente de disimilitud de Bray-Curtis, la escala va de 0-1 donde cero representa dos comunidades iguales (Krebs 1989).
B = ∑ (xij - xik) / ∑ (xij + xik)
Donde: B es el índice de Bray-Curtis xij es el número de individuos de especies i en cada muestra j y k n es el número de especies en las muestras.
Los dos coeficientes descritos arriba, dan peso a la abundancia de las especies, por lo que las especies raras tienen menos influencia (Krebs 1989).
Todos los agrupamientos se realizaron usando UPGMA (por sus siglas en inglés Unweighted pair-group method using arithmetic averages). Este es el método más ampliamente utilizado pues elimina los posibles errores de los métodos por enlace simple y enlace completo (Krebs 1989).
Para evaluar que tan generalista o que tan especialista es una especie con respecto a la utilización de los recursos, se utilizó el índice de Levins, de amplitud de nicho. En este índice, los valores más cercanos al cero significan mayor especialización hacia un recurso específico, tiende al infinito. 2 B = 1 / ∑p j Donde: B, es la amplitud de nicho p es la proporción de individuos encontrados utilizando el recurso j
Para convertir los valores de este índice en un rango de 0-1 se realiza una estandarización de la siguiente manera:
BA = B’- 1/ n - 1
Donde BA es el valor de rango 0-1 B’ es el valor obtenido de B n es el número de recursos disponibles.
Cuandolos valores de BA son menores de 0.60, el organismo se considera especialista, lo que indica que utiliza un número bajo de recursos y presenta una preferencia por ciertos
14 alimentos. Cuando los valores son cercanos a uno (> 0.60), su espectro es generalista, es decir, utiliza todos los recursos sin ninguna selección.
Se utilizaron los siguientes programas: PAST v. 1.93 para Windows (Hammer et al.2001), EstimateS v. 8.20 para Windows (Colwell 2009) y Microsoft Excel para Windows 2007.
15 PARTE II
II.1 MARCO TEÓRICO
Bosques secos
Los bosques secos (o bosques tropicales estacionalmente deciduos) se diferencian de los bosques siempreverdes por contener 40-100 % de especies leñosas deciduas, las cuales usualmente pierden su follaje más o menos simultáneamente durante la época seca (Medina 1993, Bullock et al. 1995). Su ocurrencia está determinada por ciclos climáticos anuales con dos a ocho meses de sequedad marcada, usualmente con una precipitación media anual de menos de 1,600 mm (Gentry 1995). Tales bosques secos tienen una amplia distribución en el Neotrópico, desde el occidente mexicano hasta Costa Rica, en varias islas del Caribe, el norte de Colombia y Venezuela, el Sudoeste ecuatoriano y Noroeste del Perú así como desde el Noreste brasileño (Caatinga) hasta el Sudoeste de Paraguay, el Norte de Argentina y el Sur Boliviano (Chaco y Chaco serrano, Bosque Chiquitano) (Bullock et al. 1995, Ribera et al. 1996). Además, existen una serie de "islas" de bosque deciduo esparcidas a lo largo de los Andes en valles secos debido al fenómeno de sombra orográfica (Prado y Gibbs 1993).
Se ha determinado que estas zonas son de importancia ecológica tanto por sus conspicuas comunidades vegetales y fauna asociada, como por las condiciones de aislamiento geográfico que les hapermitido desarrollar varios endemismos. Muchas especies únicas han sobrevivido en cada manifestación de este distintivo hábitat (Lott y Atkinson 2006). Desafortunadamente la mayoría de los bosques secos han sido altamente afectados por actividades antrópicas y casi han desaparecido de América Central y ciertas regiones de Sur América. Los bosques secos, ocuparon alguna vez más del 50% de las regiones boscosas de América Central, pero hoy en día existe considerablemente menos del 1% de la superficie original, lo que hace que estos ecosistemas sean de los más amenazadosa nivel regional y local (Murphy y Lugo, 1986, Janzen 1988, Bullock et al. 1995). Se ha estimado que apenas el 2% de los bosques secos en Centro América permanecen en condiciones relativamente prístinas y apenas el 0.08% se encuentran en áreas protegidas (Gordon et al. 2004).
El bosque seco en Guatemala presenta una extensión de 3,965 km², lo que equivale al 3.64% del territorio nacional (Véliz 2008). Rodea al monte espinoso en la región del río Motagua, llegando hasta losmunicipios de Jocotán y Camotán en Chiquimula. También se le encuentran en áreas del valle de Salamá, Rabinal a Cubulco en Baja Verapaz; en Monjas y San Luis Jilotepeque del departamento de Jalapa, Ipala, Santa Catarina Mita, hasta la frontera con El Salvador; en la región del Pacífico abarca una franja angosta de tres a cinco kilómetros a lo largo del litoral y en los municipios de Jacaltenango, Nentón, Cuilco y Santa Ana Huista en Huehuetenango (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009). También se encuentra una pequeña extensión de este tipo de bosque, conocida como comunidad xerófita, situada en las orillas del Lago de Atitlán, en Sololá (Dix et al. 2003). La altitud general de este tipo de bosque oscila entre 0 a 900 msnm y presenta en promedio 885
16 mm/año de lluvia. La topografía va de plana a accidentada. Por lo general se observan especies como Coclospermum vitifolium, Alvaradoa amorfoides, Sabal guatemalensis, Albizzia spp., Ceiba aesculifoilia, Cordia spp., Leucaena spp., Combretum fruticosum, Hura polyantha, Hippocratea spp., Swietania macrophylla y Stemmadenia spp. En Guatemala el punto más alto donde se ha observado vegetación típica de bosque tropical estacionalmente seco sido en el área de El Tunal, Centro del Tunal y San José el Tunal, municipio de San Pedro Jocopilas, El Quiché, a 1,650 msnm (CONAP-ZOOTROPIC- CDC-TNC 2009).
Al igual que en el resto de Centro América, en Guatemala los bosques secos son de los ecosistemas más degradados de la región, y menos representados en los sistemas de áreas protegidas. Entre las principales amenazas a los bosques secos en Guatemala se encuentran: la fragmentación del hábitat, el uso extensivo de tierras para agricultura intensiva (monocultivos de exportación), la extracción selectiva de especies de flora y fauna, la extracción de leña y madera y el calentamiento global (CDC-CECON/Nature Serve 2009).
Así mismo, entre las especies altamente amenazadas en estos sistemas se encuentran: cactos como Selenicereus chontalensis, Myrtillocactus eichlamii y Escontria lepidantha y bromelias como Tillandsia xerographica. Por otra parte, se han realizado estudios que han mostrado el importante papel de los cactus columnares en el mantenimiento de la diversidad de las regiones secas, sobre todo al estudiar la ecología de polinización de Stenocereus pruinosus y Pilosocereus leucocephalus (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009).
La principal importancia de los bosques secos en cuanto al cambio climático radica en que las especies presentes están adaptadas a condiciones extremas de déficit de agua y a excesos de agua en forma temporal, por un lado hay temporadas con sequías muy prolongadas, y por otro lado lluvias torrenciales concentradas en pocos meses, o incluso semanas (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009). Esta situación ofrece un banco de germoplasma que puede ser estratégico para las acciones de adaptación y mitigación al cambio climático. Por otra parte, los bosques secos pueden resultar vulnerables considerando que sus suelos son particularmente susceptibles a erosión por agua o viento (Toms et al. 2012). Además, la tasa de endemismo de estas áreas puede verse que su constante reducción puedo implicar una seria amenaza de extinción para las especies asociadas a estos ecosistemas (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC 2009).
Bosques de pino-encino
La región conocida como Bosques de pino-encino en Mesoamérica, comprende 111,400 km2 que van desde el Sur de México pasando porGuatemala, Honduras, El Salvador hasta Nicaragua. Este tipo debos que sirve de hábitat a muchas especies en peligro de extinción anivel mundial, así como a otras muchas especies propias de la región. Dicha ecorregión ha sido identificada por el Fondo Mundial para la Conservación de la Naturaleza (WWF), como una zona “críticamente amenazada”, debido a la fuerte presión que existe sobre los recursos naturales a raíz de la deforestación generalizada, la ganadería, elcultivo de café y el calentamiento global.
17 Los bosques de pino-encino, se encuentran desde los 600 hasta los 2,300 msnm. Arriba de este límite se encuentran los bosques montanos que alcanzan hasta los 3,000 msnm. La temperatura de los bosques de pino-encino varía según el rango altitudinal (entre 14-25°C), y su orientación respecto a los vientos húmedos permite variabilidad en la cantidad de lluvia recibida (900-3,700mm). Las dos variables anteriores unidas a una gran variedad de tipos de suelo, denotan una alta variabilidad en cuanto acomposición y estructura del bosque de pino-encino (González-Espinosa et al., 2005).
En Guatemala la ecorregión de pino-encinoes una de las más ampliamente distribuidas en el país, y ocupa gran parte de la región central del país, que se extiende de San Marcos y Huehuetenango, colindantes con México, hasta los departamentos de Chiquimula y Zacapa, frontera con Honduras y El Salvador. En esta región se encuentran las cadenas montañosas de la Sierra Madre, que se extiende desde la frontera con México hasta el oriente del país y conecta a la Sierra de Chuacús y Chamá, otra parte desciende hasta encontrar la Sierra de Santa Cruz y la Sierra de Las Minas en el Nororiente, incluye conos volcánicos y mesetas (Melgar 2003). La ecorregión bosques de pino-encino se encuentra inmersa en el bioma Bosques Tropicales y Subtropicales de Coníferas. En muchas partes de Guatemala se encuentran valiosos remanentes de bosques secos y bosques nublados interactuando con los bosques de pino-encino, creando un paisaje natural de una gran riqueza biológica (CEA- Alianza para la Conservación de los Bosques de PinoEncino de Mesoamérica- TNC 2009).
Además de la importancia de los bosques como captadores de agua, estas áreas sirven de hábitat clave para las aves migratorias, proveyéndolas de refugio y sitios de alimentación. Entre las amenazas más importantes para el bosque de pino-encino en Guatemala se pueden mencionar: los incendios forestales, el avance de la frontera agropecuaria y pastoreo, la extracción de leña y madera y la falta de áreas protegidas (Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica 2008).
Los bosques secos y de pino-encino como corredores biológicos
Se ha propuesto la existencia de un corredor seco que conecta los bosques secos del istmo de Tehuantepec y los bosques secos de Centro América Nuclear. Estos sistemas de valles intermontanos, conforman una continuación de la depresión Central de Chiapas (Stuart 1954). En Guatemala, los valles secos intermontanos, se orientan de este a Oeste, al Sur de las dos principales cordilleras del país. Hacia el Norte del país las sierras de Los Cuchumatanes, Chamá y Santa Cruz, y hacia el Sur las sierras de Cuilco, Chuacus y Las Minas. La porción occidental del corredor que ocupa la porción de la depresión central de Chiapas, adquiere en México dimensiones de 175 km de largo por 50 de ancho en su parte más alta (Stuart 1954, Dengo 1999).
Los valles secos intermontanos de Guatemala, constituyen tres sistemas de valles independientes ubicados de la siguiente manera: el Valle de Nentón y el valle de Cuilco en el Nor-occidente del país, al Sur de las sierras de los Cuchumatanes y Cuilco respectivamente. Los otros dos están formados por el sistema Salamá-Chixoy al Sur de La Sierra de Chamá y Cuilco-Motagua, y el valle del Motagua al Sur de la Sierra de Las
18 Minas. Este corredor árido se interna hacia el Sureste en El Salvador y hacia el Noreste en el Valle de Comayagua en Honduras. Los valles, pueden ser considerados como unidades independientes, debido a que existen elevaciones montañosas perpendiculares a las grandes sierras (norte a sur) que los separan unos de otros (Stuart 1954).
Las condiciones biogeográficas existentes han permitido que para algunos grupos biota se haya propiciado suficiente aislamiento para que existan centros importantes de endemismo, como es el caso de algunos grupos de insectos (Monroy y Marroquín 2001) y ciertos grupos de vegetación (Véliz et al.2003). Por otro lado, las pequeñas extensiones montañosas que separan los valles, poseen zonas en las cuales se forman depresiones lo suficientemente bajas como para que exista conectividad entre ellos, lo que permite que estos valles independientes funcionen como un corredor para grupos bióticos como los reptiles (Campbell y Vannini1989, Stuart 1954) aves (Valdez y Marroquín 2000), y posiblemente por algunos murciélagos como Leptonycteris yerbabuenaey Choeronycteris mexicana (López et al. 2003, Cajas 2005).
Los valles intermontanos se encuentran rodeados generalmente por la asociación vegetal de pino–encino (Stuart 1954, CEA- Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino- Encino de Mesoamérica- TNC 2009). La entremezcla y cercanía de dichos hábitats puede permitir el movimiento de organismos entre los distintos tipos de vegetación, como por ejemplo en el caso de murciélago Glossophaga soricina, dónde se ha reportado que se mueve durante la época lluviosa hacia el bosque de pino-encino como polinizador y durante la época seca “baja” al bosque seco-matorral espinoso (Valle 1997). Además, el bosque de pino-encino también se puede intercalar, dentro de una misma área, con bosques mesófilos o nubosos, lo cual aumenta su importancia biológica al poder interconectarse con variedad de ecosistemas.
En el caso del valle del Motagua, mucha de la fauna del bosque seco hace uso del bosque ribereño, el cual posiblemente utilizan para moverse stacionalmente entre la región semiárida, el bosque de pino-encino y el bosque nuboso de las montañas adyacentes (FDN 2004).
Importancia de los Murciélagos
En el Neotrópico, los quirópteros son reconocidos por su alta diversidad, su variedad de gremios tróficos y por presentar una amplia variación morfológica como respuesta a dicha diversificación (Feldhamer et al. 2007, Norberg y Rayner 1987). En Guatemala se tienen registradas 97 especies de murciélagos, las cuales representan casi la mitad de los mamíferos terrestres del país (McCarthy y Pérez 2006, Baird et al. 2012). Además de su alta diversidad, estos mamíferos se caracterizan por proveer servicios ambientales de gran importancia para la naturaleza y el ser humano, entre ellos destaca el control de plagas de insectos, la polinización y la dispersión de semillas. Además de los servicios ecológicos que brindan, los murciélagos han sido utilizados como modelos para estudiar las consecuencias de la perdida y fragmentación del hábitat debido que las especies responden de manera diferente a las perturbaciones de los hábitats (Galindo-González 2004).
19 Murciélagos nectarívoros
Los murciélagos nectarívoros, especialmente los que pertenecen a la subfamilia Glossophaginae (Phyllostomidae), son los principales mamíferos polinizadores en los ecosistemas tropicales (Stoner 2002). Los murciélagos antófilos son comparativamente pequeños (7-30 g en el caso de los glosofaginos), lo que les permite revolotear cerca de las flores (como los colibríes) o colgarse de ellas para ganar acceso al néctar y el polen (Tschapka y Dressler 2002). En la mayor parte de las especies el hocico es largo, con la mandíbula inferior más larga que la superior, la lengua es pequeña y muy alargada con papilas parecidas a pelos en la punta. Los dientes son reducidos, particularmente los incisivos inferiores, que en algunas especies están ausentes del todo. Algunas especies tienen un pequeño canal en la mandíbula inferior que les permite hacer movimientos rápidos con la lengua (Koopman 1982). Aunque estos quirópteros se especializan en la obtención de alimento de flores también consumen otros recursos, tales como frutas e insectos.
A su vez, las flores polinizadas por murciélagos (plantas quiropterofilas) poseen algunos rasgos característicos. Exhiben antesis nocturna, los pétalos tienen colores claros (como blanco, crema, tonos verdosos) que facilitan su ubicación en la noche, tienen olor un tanto almizclado (con compuestosde azufre) o de fruta fermentada, son de tamaño grande con una amplia abertura y con muchas o grandes anteras. Estas flores también tienden a crecer fuera del follaje, espinas o ramas, por lo que su exposición es a menudo cauliforme o flageliforme lo que permite una posición fácil de alcanzar para un animal que vuelay, por supuesto, producen una cantidad muy grande de polen y néctar (muy diluido y rico en azúcares llamados hexosas; Tschapka y Dressler 2002).
La importancia de los quirópteros en la polinización de muchas plantas es bastante considerable, ya que muchas de ellas han coevolucionado con dichos mamíferos y dependen de ellos para su éxito reproductivo (Fleming et al. 1996). Más de 200 géneros de plantas Neotropicales son polinizadas por los murciélagos (Wilson 2002), principalmente de la familia Agavaceae, Bombacaceae, Cactaceae y Leguminosae (Gardner 1977). Se ha demostrado que los murciélagos nectarívoros transportan el polen a distancias mucho mayores que aves e insectos lo que dá una mayor estabilidad genética a las plantas que polinizan y permitiendo el intercambio genético en poblaciones distantes. (Arita y Martínez del Río 1990, Fleming y Sosa 1994, Wilkinson y Fleming 1996). Se ha encontrado que las plantas polinizadas por los murciélagos nectarívoros, poseen poblaciones genéticamente más estables que las que son polinizadas por otros grupos (Fleming y Sosa 1994). Los murciélagos nectarívoros también polinizan plantas útiles o de importancia económica para el ser humano como el agave (del que se extrae el tequila), varios cactus, el plátano, la papaya, etc.
Muchas especies de murciélagos nectarívoros Neotropicales tienen rangos de distribución restringidos y algunos de ellos están asociados con las áreas áridas o semi-áridas (Koopman 1981). Estas formaciones xéricas (de Norte y Sur América) están caracterizadas por la presencia de varias especies de agaves y cactus columnares que son polinizados por murciélagos. Por ejemplo, en el Centro de México varias especies de cactus columnares son
20 polinizados exclusivamente por quirópteros antófilos como Leptonycteris yerbabuenae, L. nivalis y Choeronycteris mexicana (Valiente-Banuet et al. 1996, Valiente-Banuet et al. 1997).
Se ha encontrado que los murciélagos nectarívoros son más diversos y abundantes en los ecosistemas semiáridos de México (Arita y Santos del Prado 1999). Para Guatemala, se ha encontrado un patrón similar, estando presentes en los valles intermontanos al menos ocho de las nueve especies de nectarívoros del país (López et al. 2003, Cajas 2005). Dentro de estas podemos mencionar una especie endémica de Mesoamérica y característica de bosques secos, Glossophaga leachii, así como las dos especies migratorias: Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana. Estas especies, al igual que en México y Sur de Estados Unidos, están asociadas a la polinización de importantes plantas en los ecosistemas xéricos.
Los murciélagos nectarívoros, tienen mayor importancia como polinizadores en ambientes secos que en ambientes húmedos, debido al alto grado de coevolución que existe entre las plantas que dominan estos ambientes (Fleming y Sosa 1994). Los murciélagos son particularmente importantes en la polinización de grupos de plantas asociadas a bosques secos, tales como: cactus columnares, agaves, leguminosas, bombacaceas, etc. Además, existen diferentes especies de murciélagos palinófagos que pueden desarrollar la funcion tanto de polinizadores como de dispersores de semillas (Godínez et al. 2007). En los ambientes secos algunos murciélagos como el de hocico largo (Leptonycteris yerbabuenae) desarollan un papel fundamental en la estructura de las comunidades dominadaspor cactáceas columnares, debido a que son animales muy abundantes y las interacciones que tienen con las plantas mantienen estable la cohesión funcional y estructural de lascomunidades secas. Este murciélago puede ser considerado como una “especie clave” (keystone species), debido a que su presencia mantiene o facilita la existencia de otras especies en la naturaleza.
Murciélagos frugívoros
Se ha reconocido la efectividad de los murciélagos en la dispersión de semillasgracias al elevado consumo de frutos noche a noche (Charles-Dominique y Cockle 2001, Galindo- González et. al. 2000, Duncan y Chapman 1999, Gorchov et al. 1993, Ingle 2003, Kalko et al. 1996). Esto debido a que pueden moverse hasta diez kilómetros en una sola noche en busca de alimento y visitar varias zonas dealimentación localizadas en diferentes hábitats (Bernard y Fenton 2003). Se sabe que la dispersión de semillas es mucho mayor en los murciélagos que en las aves, ya que diseminan hasta cinco semillas por metro cuadrado por noche (Medellín y Gaona 1999), las cuales constituyen el 95% de la regeneración de los bosques en terrenos talados (Tuttle 1997, Galindo-González 1998).
Dentro de la familia Phyllostomidae la subfamilia Stenodermatinae es la más diversa del grupo y se caracteriza porque sus miembros tienen una hoja nasal bien desarrollada, en ocasiones reducida; no tienen cola y los molares superiores poseen una corona ancha y corta (Sánchez Hernández y Romero Almaraz 1995). Los stenodermatinos tienen hábitos
21 frugívoros (Estrada y Coates-Estrada 2001) y son considerados los más importantes dispersores de plantas pioneras en el Neotrópico. Se alimentan de un número amplio de frutos, defecando las semillas ingeridas durante el vuelo (Olea-Wagner et al., 2007), lo que se le conoce como dispersión o lluvia de semillas (Galindo-Gonzalez 1998). Aunque estos quirópteros se especializan en la obtención de alimento de frutos carnosos también consumen otros recursos, tales como néctar de flores e insectos.
La mayoría de los frutos producidos por plantas que exhiben síndrome de quireptorocoria (que presentan características que los hacen atractivos a los murciélagos frugívoros) no cambia su color al madurar, permaneciendo de color verduzco o blanquecino, mezclándose con las hojas circundantes de tal manera que permanecen “crípticos” por lo que emiten olores particulares que guían a los murciélagos (aunque algunos se pueden encontra a través de la ecolocación). Los frutos están ubicados fuera del follaje, arriba de éste en pedúnculos erectos o colgando por abajo del mismo para facilitar el acceso a los murciélagos. Análisis químicos demuestran que su pulpa contienen pocos lípidos pero sí contienen azúcares simples que son fácilmente absorbidos, algunos frutos contienen pequeñas cantidades de aminoácidos los cuales también son rápidamente absorbidos y constituyen la única fuente de nitrógeno consumida por los murciélagos que se alimentan de estos (Charles-Dominique and Cokle 2001).
Muchas especies de plantas pioneras como Cecropia, Solanum y Piper, esenciales en la regeneración de los bosques, dependen de los murciélagos para la dispersión de sus semillas (Galindo-González 1998, Medellín y Gaona 1999, Wilson 2002). Estas especies son claves en los procesos de regeneración de la vegetación después de ocurrido un disturbio, ya que son de rápido crecimiento y alta tolerancia a las condiciones ambientales extremas que presentan los espacios deforestados (Estrada-Villegas et al. 2007). Adicionalmente, también se ha reportado que dispersan semillas de especies que se establecen en estadios posteriores de la sucesión, o especies tardías (Olea-Wagner et al. 2007).
Migración de murciélagos nectarívoros
Pocas especies de murciélagos realizan migraciones de larga distancia (Fleming y Eby 2003). La mayoría de las de América del Norte migran distancias relativamente cortas (< 1,000 km) entre sus refugios de verano e invierno, por lo que se considera que no llegan a salir de la zona templada. Dichos murciélagos, en lugar de migrar hacia zonas tropicales, evaden las duras condiciones del invierno hibernando. Solamente cinco especies de murciélagos (dos insectívoros y tres nectarívoros) migran largas distancias (hasta 1,800 km) desde sus refugios de verano en zonas templadas hasta el Neotrópico durante el invierno. Las tres especies nectarívoras apenas y llegan a los Estados Unidos después de migrar al Norte desde el centro de México. Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana forman colonias de maternidad en el Norte de Sonora y Sur de Arizona en la primavera, mientras que L. nivalis a veces ocupa refugios de post- maternidad en el Suroeste de Nuevo México y Parque Nacional Big Bend, Texas, en el verano (Fleming et al. 2001).
22 A diferencia de los animales migratorios insectívoros o carnívoros, cuyos suministros de alimentos tienden a estar relativamente uniformemente distribuidos a través de los hábitats y a ser crípticos para evitar a sus depredadores, los migrantes nectarívoros (y frugívoros) dependen de la disponibilidad de suministros de alimentos (néctar, polen o fruta) que son más conspicuos y son relativamente fáciles de encontrar. Sus actividades de forrajeo y sus movimientos migratorios estánmás fuertemente asociados con los hábitats y sitios ocupados por las plantas de las que se alimentan. Además, debido a la naturaleza estacional de la mayoría de las flores y frutos, las migraciones de los murciélagos nectarívoros deben coincidir con la floración y fructificación de sus plantas alimenticias. Por lo tanto, estos quirópteros van pasando por una serie de extensiones espaciales que contienen plantas que florecen y fructifican sincrónicamente con la llegada de sus polinizadores y dispersores, siendo que en conjunto estos sitios se conocen como “corredores de néctar”o “corredores de recursos” (Fleming et al. 1993, Brusca et al. 2009).
Entre las especies de murciélagos registradas en los bosques secos de Guatemala, se encuentran lasespecies nectarívoroas migratorias: Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana (Phyllostomidae: Glossophaginae), ambas, se encuentran protegidas por la legislación de Guatemala (CONAP 2001), Estados Unidos (U. S. Fish and Wildlife Service 1988) y México (SEMARNAT 2010). Se conoce poco sobre la situación de estas especies en Guatemala así como de aspectos importantes de su historia natural dentro del país.
Leptonycteris yerbabuenae migra de México a colonias de maternidad en el Sur de los Estados Unidos siguiendo la floración de las plantas de las zonas áridas. Las migraciones abarcan distancias de más de 1,500 km. Sus salidas nocturnas en busca de alimentos alcanzan a los 100 km (habitualmente son de 40 km). Las colonias en el Norte de México pueden alcanzar las 5,000 en la primavera (marzo) o las 75,000-100,000 en otoño (noviembre), y las hembras se ausentan en gran medida de marzo a septiembre (cuando emigran hacia el Norte a las colonias de maternidad), pero con un influjo en julio–agosto y una disminución en diciembre (Ceballos et al. 1997). Tal vez haya dos poblaciones reproductoras en México, una con un período de nacimiento primaveral que migra hacia el Sur, otra con un período invernal que migra hacia el norte.
Fleming y colaboradores (1993) concluyeron que la especie sigue un corredor espacio- temporalpredecible de plantas CAM (plantas que utilizan un metabolismo crasuláceo ácido, tales como las cactáceas yel agave), si bien en el Sur de México se alimentan de productos más mezclados (que incluyen otras plantas no CAM, o sea C3).Wilkinson y Fleming (1996) demostraron la existencia de dos rutas para poblaciones separadas (ramificaciones), una costera (con cactus) y otra por las pendientes inferiores de la Sierra Madre Occidental (conplantas de agave paniculado). Los murciélagos del interior se desplazan más tardíamente que los costeros en acuerdo con las épocas de floración. Los autores observaron con interés el hecho de que emigrantes de alcance tan largo mantengan ramificaciones separadas. Las abundancias espacial y temporal de L. yerbabuenae en los valles, así como la alta proporción de machos, podrían ser evidencia de que las poblaciones de Guatemala son en su mayoría migratorias, probablemente de la región pacífico norte de México (Cajas 2005).
23 Choeronycteris mexicana emigra hacia el norte desde México durante la preñez a Arizona/Nuevo México (Estados Unidos) para dar a luz enjunio-julio (Wilson 1979; Fleming y Eby 2003). Algunas poblaciones en Nuevo México pueden ser residentes estivales permanentes (y algunos hibernar). Tanto esta especie como L. yerbabuenaeviajan hacia al Sur en Chiapas, Guatemala y los valles secos de Honduras siguiendo un corredor de agaves y cactus que florecen mientras van bajando al Sur (Arita y Wilson 1987, Wilkinson y Fleming 1996, Herrera 1997, Arita y Santos del Prado 1999, Ibarra et al. 2003). Para Guatemala, se ha sugerido que existe movilización de las especies nectarívoras Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana, desde Arizona (Estados Unidos) y el Norte de México hacia los valles secos de Guatemala en un ciclo anual (Cajas 2005).
Amenazas a la supervivencia de los murciélagos
A nivel mundial, los murciélagos se enfrentan a amenazas importantes de extinción. Por un lado, los cambios climáticos alteran las temperaturas adecuadas para aquellos que hibernan y los vuelve más vulnerables a inundaciones, sequías, frío y calor extremo. Por otro lado, la transformación, la fragmentación y/o pérdida de hábitat generadas por la urbanizacióny la intensificación de la agricultura causan ruidos, pérdida de refugios, alteración de la calidad del agua y potenciales intoxicaciones por pesticidas. Mickleburgh y colaboradores (2002) reportaron que once especies de murciélagos se han extinguido en los últimos 400 años, 65 están en peligro crítico o en peligro de extinción, y 177 más son vulnerables a la extinción, de acuerdo con los criterios de la Unión Mundial para la Conservación de la Naturaleza (Mickleburgh et al. 2002). Estas 242 especies de murciélagos representan alrededor del 24% del total mundial de especies de murciélagos, una proporción que es consistente con el 25% de los mamíferos del mundo considerados en riesgo de extinción (UICN 1996).
Murciélagos nectarívoros
Los murciélagos nectarívoros reúnen características que los hacen vulnerables a la extinción en mayor grado que otros quirópteros. Varias de estas características están determinadas por la cercana asociación mutualística de los murciélagos con las plantas que polinizan; alta especialización alimentaria, asociación con zonas áridas y semi-áridas, desplazamientos migratorios de largas distancias, tamaño corporal reducido y área de distribución restringida (Arita y Santos del Prado 1999). Además, algunas especies son gregarias y se refugian en cuevas o minas vacías, por lo que confrontan amenazas comúnes a los murciélagos cavernícolas, como por ejemplo la exposición a erradicaciones constantes debido a la creencia de que todos se alimentan sangre. Treinta especies de murciélagos nectarívoros habitan en América y diez de ellas están consideradas amenazadas o en peligro de extinción (Santos y Arita 2002).
En general, en muchas de las regiones donde habitan murciélagos nectarívoros, ha habido un incremento en la transformación de su hábitat por actividades antrópicas, y a pesar de esto, se han establecido pocas áreas protegidas en ellas, por lo que ahora es urgente implementar estrategias para la conservación de estos murciélagos y de las plantas de las
24 que se alimentan, sobre todo en las regiones áridas y semi-áridas (debido a los cambios estacionales y geográficos que presentan los recursos de los que se alimentan estos pequeños mamíferos voladores en dichas áreas).
En años recientes T. H. Fleming acuño el término “corredores de néctar” para designar a un un tipo distintivo de corredor migratorio que comprende una serie de peldaños (o stepping stones) ubicados en una matriz no homogénea (Fleming et al. 1993). Son rutas migratorias utilizadas por los polinizadores para tomar ventaja de una serie de plantas que entran en floración a lo largo de un gradiente de Sur a Norte en la primavera y el revés en el otoño. La secuencia de floraciones ofrece a los migrantes azúcares, lípidos y aminoácidos que son utilizados como energía para sus vuelos de larga distancia. En la búsqueda de este néctar, los polinizadores incidentalmente transfieren el polen de una planta a otra. De este modo, se facilita la mezcla genética, la producción de semillas y la reproducción de sus anfitriones florales. Si la fragmentación y la conversión de tierras, las toxinas o el cambio climático llegan a debilitar un eslabón en el camino, toda la cadena se puede romper. Dado que las necesidades energéticas de los polinizadores migratorios son más altas cuando están migrando, la escasez de combustible en el camino puede tener consecuencias devastadoras (Fleming 2004).
Tres especies nectarívoras migratorias (L. yerbabuenae, L. nivalis y Ch. mexicana) están siendo afectadas por los distintos estados de conservación en que se encuentran “los corredores de néctar” o “corredores de recursos”de la ruta por donde transitan. Así mismo, en Norte América existe evidencia de que en los últimos años las poblaciones de especies de murciélagos nectarívoros migratorios han disminuido considerablemente (Arita y Santos del Prado 1999). Por esta razón, dichas especies han sido protegidas por las leyes de Estados Unidos y México (U. S. Fish and Wildlife Service 1988; SEMARNAT 2010). En Guatemala solamente una especie (L. yerbabuenae) está en lista roja del CONAP. Es importante mencionar que L. yerbabuenae y Ch. mexicana limitan su distribución en Guatemala y Honduras (Wilkinson y Fleming 1996, Reid 1997, Arita y Santos del Prado 1999). Para nuestro país, la conservación de los murciélagos nectarívoros migratorios es primordial para el mantenimiento a largo plazo de los bosques de cactáceas columnares y por lo tanto, de los paisajes áridos y semiáridos del país.
Murciélagos frugívoros
Un creciente cuerpo de investigación describen las amenazas que actualmente pesan sobre los murciélagos frugívoros en diversas partes del planeta (Cheke y Dahl 1981, Cox et al. 1991, Fujita y Tuttle 1991, Cosson et al. 1999, Medellín 2003, Nyhagen et al. 2005). En el caso de los frugívoros Neotropicales (murciélagos filostómidos), a pesar de ser abundantes localmente, enfrentan una profusa y creciente destrucción de su hábitat (Cosson et al, 1999, Estrada y Coates-Estrada 2002, Medellín 2003), lo que puede causar el aislamiento de pequeñas poblaciones resultando en una paulatina extinción local de las especies. La amenaza hacia los murciélagos frugívoros en el Neotrópico puede ser exacerbada (a comparación de los murciélagos del Viejo Mundo) por el relativamente alto grado de especialización en la dieta que presentan algunas especies (Fleming 2005).
25 El efecto que la expansión de la vegetación sucesionalen estadío temprano (después de que algún tipo de pertubación afectó a los ambientes primarios) tiene sobre las comunidades de murciélagos frugívoros no se conoce del todo. Por un lado, es probable que el incremento de tamaño de dichas áreas aumente la abundancia de murciélagos que se alimentan en estas áreas, tales como las especies de Carollia y Sturnira, ya que hay una mayor disponibilidad de alimentos (Fleming 1988). Sin embargo, estos murciélagos y otras especies que suelen habitar en los bosques maduros requieren de bosques intactos para obtener alimentos alternativos así como sitios adecuados que sirvan como refugios (Estrada et al. 1993, Schulze et al, 2000, Evelyn y Stiles 2003). Por lo tanto, la conservación de grandes áreas de bosque primario es en última instancia, necesaria para aseguar la permanencia de los murciélagos y sus relaciones mutualísticas.
Debido a sus importantes servicios ecológicos a nivel mundial, los murciélagos frugívoros merecen una considerable atención para su conservación. La dinámica de las poblaciones y comunidades de los bosques tropicales sería muy diferente en la ausencia de los murciélagos frugívoros.
Dispersión de semillas
La dispersión de semillas consiste en la remoción y deposición de las semillas lejos de las plantas madre. Las plantas han desarrollado diferentes mecanismos para lograr la dispersión de semillas de la planta madre, tales como: como anemocoria (dispersadas por el viento), hidrocoria (dispersadas por el agua), barocoria (dispersión de propágulos por gravedad), autocoria (auto-dispersión por la explosión), y zoocoria (dispersión por animales; Stoner y Henry 2009).
La dispersión de semillas es una de las etapas más importantes para las plantas, ya que de este depende el ciclo de vida de la especie, porque permite el transporte y liberación de individuos fisiológicamente independientes para la colonización de otros espacios o para competir con sus propios padres si las condiciones del ambiente le son favorables para su desarrollo (Willson y Traveset 1992).
La regeneración natural de los bosques con especies de árboles y plantas nativas depende esencialmente de la capacidad de cada especie para dispersar sus semillas y colonizar o recolonizar algún sitio. Esa dispersión de semillas se lleva a cabo básicamente por medio de dos procesos: por la acción del viento (anemocoria) y por la acción de los animales (zoocoria). El conocimiento del proceso de dispersión de semillas por animales es muy importante para entender la reproducción, colonización y establecimiento de especies de plantas tropicales a través de la sucesión vegetal, que es un proceso gradual mediante el cual cambia el número de individuos de cada especie en una comunidad y son sustituidos por nuevas especies, remplazando gradualmente a las anteriores. En las selvas húmedas Neotropicales más del 80% de las especies leñosas dependen de animales vertebrados que comen frutos para dispersar sus semillas, por lo que se les llama frugívoros (Galindo- González 1998).
26 La dispersión de semillas por animales es una ventaja en los hábitats tropicales, por lo menos por tres razones importantes. En primer lugar, permite que las semillas y plántulas puedan escapar de los enemigos naturales tales como invertebrados y vertebrados comedores de semillas, herbívoros y patógenos fúngicos. En segundo lugar, se reduce la competencia de las plántulas que experimentarían si germinan en altas densidades en torno a la planta madre. Finalmente, la dispersión generalizada por criaturas tan móviles como las aves y los mamíferos permite a las plantas para colonizar nuevos hábitats (Howe y Smallwood 1982).
En este aspecto, los mamíferos tienen un papel determinante en la dispersión natural de las plantas, y entre estos, los murciélagos –a la par que las aves– son los dispersores de semillas más importantes, tanto por su abundancia como por las grandes distancias a las que las pueden transportar. Los murciélagos de la familia Phyllostomidae son los principales agentes de la quiropterocoria, es decir, de la dispersión de semillas por murciélagos, en el trópico del Nuevo Mundo.
El procesamiento de frutos puede ser complejo y el destino de las semillas dependerá del tipo de frutos así como de la especie de murciélago que lo disperse. Para los frutos que son retirados de la planta madre, el destino de sus semillas está influenciado por el tamaño de éstas y por la textura de la pulpa (Corlett 1998). La mayoría de las semillas grandes son dejadas caer en los refugios de alimentación, aunque algunas también se pueden caer, al parecerpor accidente, durante el vuelo. Algunas o todas las semillas más pequeñas pueden ser expulsadas de la boca, mientras que otras pueden ser tragadas y defecadas en vuelo. Aunque el pasaje por el intestino es normalmente rápido, una proporción de las semillas pueden ser retenidas en el aparato digestivo durante un tiempo más largo, permitiendo que la distancia de dispersión de semillas sea más amplia (Shilton et al. 1999).
Las semillas transportadas por quirópteros son usualmente la fuente más importante de colonización temprana de hábitats perturbados (Swaine y Hall 1983, Lobova et al. 2003) por lo que los murciélagos frugívoros contribuyen a la introducción de plantas pioneras en sitios abiertos, participando en la regeneración vegetal o sucesión secundaria (Fleming 1981).
En el Neotrópico, los murciélagos frugívoros han sido reportados como agentes de dispersión de al menos 549 especies de plantas con flores en 191 géneros de 62 familias. En los bosques secos se hareferido que el 30% de la dispersión de semillas ocurrepor anemocoria, 27% por autocoria y 43% por zoocoria (Quesada et al. 2009), siendo que la mayor parte de la dispersión por animales se atribuye a las aves y los murciélagos, ya que se ha encontrado que estos grupos dispersan efectivamente semillas de árboles y arbustos pioneros en este tipo de hábitat (Griscom et al. 2007).
Polinización
La polinización se define como el proceso de transporte de polen desde las anteras de una flor hasta un estigma localizado en la misma flor, en la misma planta o en una
27 plantadiferente de la misma especie y que conduce a la fertilización del óvulo para el posterior desarrollo del fruto. Sin embargo, la fertilización cruzada tiene mayor valor adaptativo alpromover la mezcla de genes y mayor vigor de la progenie. Por esto, las plantas mediante procesos de selección, han desarrollado mecanismos complejos para asegurar este tipo decruzamiento (Robacker et al. 1988).
Los sistemas de polinización en los bosques tropicales son especialmente eficientes, pues apesar de que una gran proporción de las especies de plantas de estos ecosistemas poseen individuos muy dispersos en el bosque, y mecanismos de fecundación cruzada obligada por autoincompatibilidad o dioicismo, sus polinizadores son capaces de mover el polen agrandes distancias (Bawa et al. 1985).
La polinización de plantas con flores por animales representa uno de los procesos más importantes de la biología reproductiva de cerca del 90 % de las especies de angiospermas (Kearns et al. 1998). La polinización depende en gran parte de la simbiosis entre las especies de polinizadores y plantas. En muchos casos la pérdida de uno u otro influirá en la supervivencia de ambas partes, tanto la diversidad de plantas silvestres como la variabilidad de cosechas de alimentos. Las recompensas ofrecidas por las plantas a los polinizadores casi siempre involucran una fuente de alimento, la más común de esta se denomina néctar, del mismo modo el polen es utilizado para este fin. Estas señales particulares, que son adaptaciones a un tipo de polinizador particular, aparecieron como resultado de la selección natural y hacen parte de un proceso de coevolución (Fleming 1988).
La polinización por animales cumple roles esenciales tanto en el mantenimiento de las comunidades de plantas nativas como en la producción de cultivos útiles para las personas. Es particularmente destacada en los ecosistemas tropicales, donde la alta diversidad de especies, donde la alta diversidad de especies significa que plantas individuales se encuentran a menudo muy distanciadas espacialmente y donde la recombinación genética de las plantas para combatir patógenos y predadores es fundamental. Por otra parte, la polinización biótica también es esencial para el emprendimiento humano: siete de cada diez variedades cultivadas de plantas alimenticias son polinizadas por animales, lo que representa un 30% o más de la producción total de alimentos (McGregor 1976). Se ha estimado que el valor monetario de este proceso clave supera los cientos de billones de dólares anuales en todo el mundo (Buchman y Nabhan 1996).
Recientemente se ha argumentado que los sistemas de polinización se encuentran en una crisis creciente que tiene como base la fragmentación de los hábitats, cambios en el uso del suelo, prácticas de agricultura moderna, uso de pesticidas y herbicidas e invasión de plantas y animales no nativos a los ecosistemas naturales (Kearns et al. 1998). La llamada "crisis de la polinización", dada por el decremento de las poblaciones de vectores animales por procesos de perturbación humana, afecta no sólo a procesos ecológicos y evolutivos sino también la producción y rendimiento de cultivos que requieren forzosamente de la presencia de vectores animales.
28 Conservación de los Murciélagos Nectarívoros y Frugívoros
Muchas especies de quirópteros frugívoros y nectarívoros migran anualmente hacia y entre una serie de paisajes, impulsados por las fluctuaciones en la estacionalidad del aparecimiento de flores o frutos en diversas plantas. Por ejemplo, en el Oeste de México, muchos individuos de L. yerbabuenae, pasan el otoño y el invierno en las zonas tropicales de los bosque seco, donde se aparean. En este caso, se alimentan de las flores y frutos de los árboles y arbustos de los bosques secos. En la primavera, muchas hembras emigran hasta 1,000 kilómetros al Norte para formar colonias de maternidad en el desierto de Sonora donde se alimentan de flores y frutosde las cactáceas columnares. A finales del verano y principios del otoño, las hembras y sus crías se mueven en las zonas de montañadel Sur de Arizona y Sonora, México, dondese alimentan en las flores de los agaves antes de emigrar al Sur otra vez (Ceballos et al. 1997). También se conoce que en otras partes del mundo, como Costa Rica, Malasia y Australia ocurren movimientos estacionales de murciélagos en búsqueda de recursos vegetales (frutos o polen) de los cuales alimentarse (Kunz et al. 2011).
De este modo, al haber movimientos altitudinales o latitudinales en búsqueda de fuentes estacionales de alimento, los murciélagos se ven forzados a atravesar una serie de espacios y hábitats que muchas veces no cuentan con un nivel adecuado de protección (incluso, a veces deben atravesar límites políticos), lo cual hace que la permanencia de estas especies migratorias sea vulnerable. La protección de las vías migratoriasy las áreas críticas de alimentación de los murciélagos nectarívoros/frugívoros debe ser una meta principal de conservación, ya que sus movimientos y supervivencia, son de importancia crítica para el éxito reproductivo de muchas especies de plantas, incluídas las de importancia humana.
Movimientos altitudinales de murciélagos
Uno de los tópicos biogeográficos más interesantees el de la distribución de las especiesa lo largo de un gradiente altitudinal. La presenciade patrones altitudinales y sus procesos fundamentales no se comprenden completamente y parece variar con la región biogeográfica, grupo taxonómico, cadena trófica, producción, estabilidad o antigüedad de los ecosistemas (Patterson et al. 1989). La regularidad de estos patrones parece indicar quese han producido de acuerdo a una serie deprincipios básicos y que no se trata de accidentes aleatorios (Krebs 1986).
Se ha determinado que en diversos grupos de vertebrados la riqueza de especies y la abundancia relativa varían con la altura (Terborgh 1977, Graham 1983, Heaney et al. 1989). Las modificaciones en el medio ambiente físico tales como temperatura, presión atmosférica, humedad y precipitación, entre otros, asociadas a los diferentes niveles altitudinales pueden llegar a afectar marcadamente a las especies presentes en determinada zona, alterando patrones de distribución y abundancias (Stevens 1992, Yu 1994, Rahbek 1995). El alcance y el momento de los movimientos de los animales varían entre especies y contribuye a la naturaleza dinámica de las comunidades tropicales.
29 En cuanto a los murciélagos, a nivel altitudinal se ha encontrado una relación inversa entre la diversidad, el rango de distribución y la abundancia con respecto al incremento en altitud (Rhabek 1995, Brown y Lomolino 1998). En general, la riqueza específica de quirópteros es más alta a bajas elevaciones y va disminuyendo gradualmente con la altitud (Graham 1983, Patterson et al. 1996, 1998.). Entre las razones a las que se les atribuye esta disminución en la diversidad están la temperatura y la disponibilidad de los recursos, los cuales pueden influir de forma independiente o asociada (Graham 1983).
Las migraciones altitudinales son cambios elevacionales (y consecuentemente cambios en los tipos de bosque, recursos alimentarios, depredadores y condiciones climáticas entre otros factores) que las especies de murciélagos realizan estacionalmente en sistemas montañosos. Las migraciones altitudinales representan por lo tanto una adaptación importante de las especies para enfrentar diversas presiones ecológicas y han sido pobremente estudiadas en este importante grupo de mamíferos, y para el caso de Guatemala solo existen unos pocos estudios con información relevante en el país (López 1992, Valle 1997). Las migraciones altitudinales realizadas por los murciélagos pueden ser respuestas evolutivas a: a) cambios estresantes de las condiciones climáticas, b) cambios en la abundancia de los recursos alimenticios, c) alta competencia o traslape de recursos, d) búsqueda de condiciones óptimas para el desarrollo de sus crías (Popa-Lisseanu y Voigt 2009).
En los murciélagos nectarívoros se ha detectado movimientos altitudinales por el polen que transportan en sus estómagos o pelajes. Se ha encontrado polen de plantas de bosques secos en murciélagos capturados en tierras altas en el centro de México (Álvarez y González- Quintero 1970) lo que sugirió su dependencia hacia los bosques secos. Adicionalmente, análisis de isotopos estables de carbono en varios murciélagos de la especie L. yerbabuenae capturados en Orizaba (Veracruz) a una altura de 1,240 msnm, mostraron que estos individuos se habían alimentado principalmente de plantas tipo CAM (presumiblemente de Agave y de cactus columnares), lo que sugiere que son capaces de moverse altitudinalmente, y en este caso específico desde el valle de Tehuacán (el sitio más cercano con este tipo de vegetación y ubicado casi a 60 km de Orizaba; Arita y Santos del Prado 1999).
Corredores biológicos altitudinales
A lo largo de un gradiente altitudinal los ecosistemas presentan una variación natural, que relaciona la estructura de la comunidad y la interacción con las variables físicas, además de la interacción de las comunidades con las variables biológicas, tales como la disponibilidad del alimento, la coexistencia y la discontinuidad del hábitat (Camero, 2003). En las montañas tropicales, los cambios en las comunidades animales a lo largo de gradientes altitudinales representan uno de los fenómenos más interesantes para estudiar en ecología de comunidades, debido a que se abarcan varias zonas de vida dentro de una distancia relativamente corta (Navarro y León-Paniagua 1995).
30 En vista de que algunas especies requieren hábitats ubicados a distintas elevaciones, la protección efectiva de grandes extensiones de ecosistemas a lo largo de este gradiente altitudinal, es crucial para la conservación de las mismas en el largo plazo. Esta estrategia de conservación de paisajes grandes y corredores a diferentes alturas también puede beneficiar a otras especies como los felinos y sus presas, cuyos rangos hogareños son amplios (Bennet 1999). La conservación de paisajes extensos que incluyen diversos pisos altitudinales no sólo contribuye a la conservación de especies, sino que protege una serie de beneficios ambientales de los cuales depende la gente local y su desarrollo económico y social. Además, la protección de los bosques a lo largode corredores altitudinales es particularmente importante cuando se trata demitigar efectos de fenómenos globales como el cambio climático.
En el caso de murciélagos, se ha encontrado que en varios lugares de México la vegetación de áreas áridas y semi-aridas tiene una distribución continua con bosques montañosos, por lo que los murciélagos nectarívoros (como L. yerbabuenae) se mueven altitudinalmente a través de ambos tipos de vegetación para encontrar recursos florales durante todo el año (Woloszyn y Woloszyn 1982, Rojas-Martínez y Valiente-Banuet 1996). Por lo tanto, en estos casos los movimientos altitudinales parecen ser suficientes para encontrar alimento durante todo el año y los murciélagos no necesitan migrar latitudinalmente (Valiente Banuet et al. 1996, Herrera 1997). Conservar la continuidad entre los hábitats de distintos pisos altitudinales es importante para el mantenimiento de este tipo de poblaciones.
31 PARTE III
III.1 RESULTADOS
Durante los meses de octubre 2008 a junio del 2009 se registraron un total de 409 individuos pertenecientes a 21 especies de murciélagos. Los parámetros del muestreo expresaron que el mayor éxito de captura fue para San Jerónimo (bosque de pino-encino), seguido por Cuilco (bosque seco), Salamá (bosque seco) y Chiantla (bosque pino-encino) con el menor número de capturas (Cuadro 1). De la primera, se registraron individuos pertenecientes a las subfamilias Desmodontinae (1 especie), Glossophaginae (6 especies) y Stenoderminae (12 especies). La familia Vespertilionidae solo contó con dos especies (Cuadro 2). La quiropterofauna registrada incluyó 12 especies frugívoras (subfamilia Stenodermatinae), seis nectarívoras (subfamilia Glossophaginae), una hematófaga (subfamilia Desmodontinae) y dos insectívoras aéreas (Vespertilionidae).
Cuadro 1. Ésfuerzo de captura de murciélagos en cada sitio de muestreo Valle de Cuilco Valle de Salamá Cuilco Chiantla Salamá San Jerónimo Individuos capturados 170 11 89 139 Horas-red 441 84 291 250 Murciélagos/horas-red 0.39 0.13 0.31 0.56 Fuente: FODECYT 34-2007
Diversidad de murciélagos en los cuatro sitios:
En las cuatro localidades estudiadas se realizaron 409 capturas donde estuvieron representados individuos de las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. El sitio con el mayor número de especies fue Cuilco (16), seguido por San Jerónimo (14) y Los Cerritos, Salamá (12), mientras que Chiantla fue la localidad donde se registró el valor más bajo en número de especies (3). El sitio con mayor abundancia de murciélagos fue Cuilco, seguido por San Jerónimo, Salamá y por último Chiantla.
Según el índice de Shannon (H´) el sitio con mayor diversidad fue San Jerónimo (2.21), seguido por Cuilco (2.04), Salamá (1.90) y Chiantla (0.94). De acuerdo con la prueba de t de Hutcheson existen diferencias significativas entre Chiantla y entre el resto de sitios, y también entre Los Cerritos y San Jerónimo (Cuadro 3).
32 Cuadro 2. Número de individuos capturados en cada localidad de estudio. Gremios: P= polinívoro, F= frugívoro, IA = insectívoro aéreo. Valle de Cuilco Valle de Salamá Familia Subfamilia Especies Gremio Cuilco Chiantla Los San Total Cerritos Jerónimo Phyllostomidae Desmodontinae Desmodus rotundus H 8 0 0 5 13 Glossophaginae Anoura geoffroyi P 0 5 0 5 10 Choeronycteris mexicana P 0 0 3 0 3 Glossophaga soricina P 4 0 5 15 24 Glossophaga sp. P 9 0 0 3 12 Hylonycteris underwoodi P 0 0 0 1 1 Leptonycteris yerbabuenae P 63 0 29 0 92 Stenodermatinae Artibeus aztecus F 4 0 1 5 10 Artibeus intermedius F 26 0 19 24 69 Artibeus jamaicensis F 23 0 9 11 43 Artibeus lituratus F 3 1 2 5 11 Artibeus toltecus F 0 0 0 11 11 Centurio senex F 1 0 1 0 2 Chiroderma salvini F 5 0 1 9 15 Chiroderma villosum F 3 0 1 0 4 Enchistenes hartii F 0 0 0 1 1 Sturnira lilium F 16 0 3 4 23 Sturnira ludovici IA 2 5 15 40 62 Uroderma bilobatum IA 1 0 0 0 1 Vespertilionidae Eptesicus sp. IA 1 0 0 0 1 Rhogessa sp. IA 1 0 0 0 1 Total 170 11 89 139 409 Riqueza de especies 16 3 12 14 Riqueza de especies 5.7 3 5.4 6.4 estandarizada con rarefacción H´ 2.04 0.94 1.90 2.21 H´max 2.77 1.10 2.49 2.64
J´ 0.74 0.85 0.77 0.84 Fuente: FODECYT 34-2007
Cuadro 3. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los ensambles de murciélagos en los sitios muestreados Comparación t calculada t tablas (p=0.05) Conclusión Cuilco-Chiantla 6.85 1.74 Si hay diferencia significativa Cuilco-Los Cerritos 1.10 1.64 No hay diferencia significativa Cuilco-San Jerónimo 1.57 1.64 No hay diferencia significativa Chiantla-Salamá 5.71 1.71 Si hay diferencia significativa Chiantla-San Jerónimo 8.14 1.74 Si hay diferencia significativa Los Cerritos-San 2.57 1.64 Si hay diferencia significativa Jerónimo Fuente: FODECYT 34-2007
33 Los modelos ajustados a las curvas de acumulación de especies alcanzaron una fase asintótica para dos de los cuatro sitios estudiados, incluso habiendo capturado más del 100% del numero predicho de especies(Los Cerritos y San Jerónimo). El muetreo realizado en el bosque seco de Cuilco estuvo más cercano a alcanzar la asintóta que el del bosque de pino-encino de Chiantla (Gráfica 1, Cuadro 4). Los modelos deacumulación se ajustan bien a los datos observados de todos los inventarios (r2>0.95; Cuadro 4).
Gráfica 1. Curvas de acumulación de especies de murciélagos filostómidos capturados en los cuatros sitios de muestreo: a) bosque seco de Cuilco, b) bosque de pino-encino de Chiantla, c) bosque seco de Los Cerritos y d) bosque de pino-encino de San Jerónimo
18 a 3.5 b 16 3 14
12 2.5
10 2
8 1.5 6 1 4 Número acumulativo de especies de acumulativo Número Número acumulativo de especies 0.5 2
0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 1 2 3 4 Número de noches Número de noches
Valores observados Valores esperados con el modelo de dependencia lineal Valores observados Valores esperados con el modelo de dependencia lineal
16 14 c d 14 12 12 10 10
8 8
6 6
4 4 Número acunulativode especies
Número acumulativo de especies 2 2 0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Número de noches Número de noches Valores observados Valores esperados con el modelo de dependencia lineal Valores observados Valores esperados con el modelo de dependencia lineal Fuente: FODECYT 34-2007
34 Cuadro 4. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de dependencia lineal para los murciélagos de los cuatro sitios de muestreo. r2 es el coeficiente de determinación Sitios de muestreo No. de Ecuación del modelo de dependencia Asíntota r2 especies lineal S(t)=a/b[1-exp(-bt)] (No. de especies observadas esperadas) bosque seco de Cuilco 16 y=3.244/0.198[1-exp(-0.0.198t)] 16.4 0.99 bosque de pino-encino de 3 y=2.015/0.615[1-exp(-0.615t)] 4.7 0.98 Chiantla bosque seco de Los Cerritos 12 y=3.661/0.310[1-exp(-0.310)] 11.8 0.97 bosque de pino-encino de 14 y=7.649/0.556[1-exp(-0.556t)] 13.7 0.99 San Jerónimo
Fuente: FODECYT 34-2007
El análisis de agrupamiento (Gráfica 2) muestra una mayor similitud entre el bosque de pino-encino y el bosque seco de Salamá (San Jerónimo y Los Cerritos), los cuales se asemejan, a su vez, con el bosque seco de Cuilco. El bosque de pino-encino de Chiantla es completamente diferente de todos los anteriores.
Gráfica 2. Dendrograma de similitud entre los ensambles de murciélagos capturados en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Sorensen
Fuente: FODECYT 34-2007
En relación al gremio de polinívoros, se obtuvo un total de 142 individuos, distribuidos de la siguiente manera: 76 en el bosque seco de Cuilco, 37 en Los Cerritos, 24 en San Jerónimo y únicamente cinco en Chiantla. El mayor número de especies nectarívoras pertenece a San Jerónimo (cuatro), seguido por Cuilco y Los Cerritos con tres cada uno y Chiantla con una especie. El sitio con una mayor riqueza de especies fue San Jerónimo (Cuadro 5). Al comparar el índice de Shannon basado únicamente en los murciélagos polínivoros (prueba t de Hutcheson), San Jerónimo (valle de Salamá) fue el que obtuvo una
35 mayor diversidad (Cuadro 6). El bosque de pino-encino de Chiantla tuvo valores nulos en los parámetros de diversidad (sólo se capturó una especie de murciélago nectarívoro).
Cuadro 5. Diversidad de murciélagos polinívoros de dos pisos altitudinales en los sitios de muestreo de Huehuetenango Cuilco Chiantla Salamá San Jerónimo Total 900 2000 900 1400 msnm msnm msnm msnm Anoura geoffroyi 0 5 0 5 9 Choeronycteris mexicana 0 0 3 0 4 Glossophaga soricina 4 0 5 15 24 Glossophaga sp. 9 0 0 3 12 Hylonycteris underwoodi 0 0 0 1 1
Leptonycteris yerbabuenae 63 0 29 0 92 Total 76 5 37 24 142 Riqueza de especies 3 1 3 4 Riqueza de especies 1.7 1.0 1.9 2.4 estandarizada con rarefacción H´ 0.56 0.00 0.66 1.01 H´max 1.10 0.00 1.10 1.39 0.51 0.00 0.60 0.73 J´ Fuente: FODECYT 34-2007
Cuadro 6. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en murciélagos polinívoros) Comparación t calculada t tablas (p=0.05) Conclusión Cuilco-Chiantla 5.84 1.67 Si hay diferencia significativa Cuilco-Los Cerritos 0.62 1.67 No hay diferencia significativa Cuilco-San Jerónimo 2.45 1.68 Si hay diferencia significativa Chiantla-Salamá 5.00 1.69 Si hay diferencia significativa Chiantla-San Jerónimo 6.48 1.71 Si hay diferencia significativa Los Cerritos-San 1.69 1.67 Si hay diferencia significativa Jerónimo Fuente: FODECYT 34-2007
Para el gremio de murciélagos frugívoros se registró un total de 272 individuos repartidos de la siguiente manera en los sitios muestreados: San Jéronimo (110), Cuilco (84), Salamá (52) y Chiantla (6). El sitio con mayor riqueza específica de frugívoros fue Cuilco con diez especies, Los Cerritos y San Jerónimo con nueve especies cada uno y Chiantla únicamente con dos (Cuadro 7). Al comparar el índice de Shannon basado únicamente en los representantes de este gremio (con la prueba t de Hutcheson), Chiantla fue el único sitio con diversidad significativamente menor que todos, mientras que los demás lugares no fueron diferentes entre sí (Cuadro 8).
36
Cuadro 7. Diversidad de murciélagos frugívoros de dos pisos altitudinales en los sitios de
muestreo de Baja Verapaz
Cuilco Chiantla Salamá San Jerónimo Total 900 2000 900 1400 msnm msnm msnm msnm Artibeus aztecus 4 0 1 5 10 Artibeus intermedius 26 0 19 24 69 Artibeus jamaicensis 23 0 9 11 43 Artibeus lituraturus 3 1 2 5 11 Artibeus toltecus 0 0 0 11 11 Centurio senex 1 0 1 0 2 Chiroderma salvini 5 0 1 9 15 Chiroderma villosum 3 0 1 0 4 Enchistenes hartii 0 0 0 1 1 Sturnira lilium 16 0 3 4 23 Sturnira ludovici 2 5 15 40 32 Uroderma bilobatum 1 0 0 0 1 Total 84 6 52 110 252 Riqueza de especies 10 2 9 9 Riqueza de especies 3.8 2 3.5 3.8 estandarizada con rarefacción H´ 1.78 0.45 1.62 1.81 H´max 2.30 0.69 2.20 2.20 J´ 0.77 0.65 0.76 0.82
Fuente: FODECYT 34-2007
Cuadro 8. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en murciélagos frugívoros) Comparación t calculada t tablas (p=0.05) Conclusión Cuilco-Chiantla 5.06 1.89 Si hay diferencia significativa Cuilco-Los Cerritos 1.00 1.64 No hay diferencia significativa Cuilco-San Jerónimo 0.25 1.64 No hay diferencia significativa Chiantla-Salamá 4.28 1.83 Si hay diferencia significativa Chiantla-San Jerónimo 5.30 1.89 Si hay diferencia significativa Los Cerritos-San 1.28 1.66 No hay diferencia significativa Jerónimo Fuente: FODECYT 34-2007
37 Recursos alimenticios usados por los murciélagos herbívoros:
Murciélagos frugívoros
En total se analizaron un total de 176 muestras de heces y se obtuvo 141 con semillas en su contenido, en las cuales se identificaron 10 especies y siete se determinaron hasta género (Cuadro 9 y 10). Las semillas que no se pudieron determinar hasta especie se separaron por morfoespecies. Semillas de cactus columnares (Stenocereus pruinosus) pudieron ser identificadas de las heces de Leptonycteris yerbabuenae, tanto en el bosque seco de Cuilco como en el de Los Cerritos, Salamá. Semillas de plantas pioneras, comoCecropia sp., Piper spp. Y Solanum spp., se identificaron en las heces de varias especies de frugívoros, por ejemplo en los genero Artibeus y Sturnira. De las nueve especies de quirópteros que consumieron algún tipo de fruto, dos se consideran como de hábitos nectarívoros: Leptonycteris yerbabuenae y Glossophaga soricina (Cuadro 9 y 10).
La diversidad de semillas consumidas por murciélagos, según el índice de Shannon (Cuadro 11 y 12), fue significativamente más alta para los sitios el bosque seco de Los Cerritos y el bosque de pino-encino de San Jerónimo (Salamá, Baja Verapaz). Chiantla no se consideró porque no hubo suficientes datos para el análisis.
38
Cuadro 9. Frecuencia de semillas (especies y morfoespecies) encontradas en las heces de murciélagos frugívoros, capturados en los sitios de muestreo de Huehuetenango. Glossophaga Leptonycteris Artibeus Artibeus Artibeus Artibeus Chiroderma Chiroderma Sturnira Sturnira Total sp. yerbabuenae intermedius jamaicensis lituratus sp. salvini villsum lilium ludovici
Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla
Piper sp. 1 1 Ficus ovalis 1 1 Ficus pertusa 3 6 3 1 1 5 19 Miconia sp. 1 1 Ficus sp.1 1 1 Ficus sp.2 4 3 1 8 Psidium sp. 1 1 Solanum 1 1 erianthum Solanum 2 3 1 6 umbellatum Stenocereus 38 38 pruinosus 4 38 11 10 1 1 1 11 1 78 Fuente: FODECYT 34-2007 39
Cuadro 10. Frecuencia de semillas (especies y morfoespecies) encontradas en las heces de murciélagos frugívoros, capturados en los sitios de muestreo de Baja Verapaz Glossophaga Leptonycteris Artibeus Artibeus Sturnira Sturnira Total soricina yerbabuenae intermedius jamaicensis lilium ludovici
San San Los San Los San Los San Los Los San Los Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo
Agave sp. 1 1 Cactus columnar 1 1 Cecropia sp. 1 1 2 Piper sp. 3 1 4 Desconocida 1 1 1 2 Ficus ovalis 1 2 3 Ficus pertusa 1 1 1 2 2 7 Ficus sp. 1 1 Ficus sp.1 3 3 Miconia serrulata 3 3 Piper aduncum 1 1 Piper scabrum 1 3 4 Psidium 1 1 1 3 Solanum erianthum 3 1 2 5 11 Solanum 2 2 myricanthum Solanum torvum 2 3 5 Solanum 1 1 2 4 umbellatum Stenocereus 6 6 pruinosus 1 7 7 10 1 4 1 3 6 23 63 Fuente: FODECYT 34-2007
Cuadro 11. Diversidad de semillas encontradas en las heces de los murciélagos frugívoros en las cuatro localidades estudiadas Riqueza de Indice de Indice de H´max Número de muestras especies Shannon (H´) Equidad (J´) con semillas Cuilco 10 1.48 0.642 2.30 78 Chiantla 0 ------0 Los Cerritos 11 2.16 0.901 2.40 29 San Jerónimo 12 2.37 0.95 2.48 34 141 Fuente: FODECYT 34-2007
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Cuadro 12. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en semillas consumidas por frugívoros) Comparación t calculada t tablas (p=0.05) Conclusión Cuilco-Los Cerritos 4.06 1.66 Si hay diferencia significativa Cuilco-San Jerónimo 6.36 1.64 Si hay diferencia significativa Los Cerritos-San 1.47 1.68 No hay diferencia significativa Jerónimo Fuente: FODECYT 34-2007
Murciélagos nectarívoros
En total se analizaron un total de 280 muestras obtenidas del pelaje de los murciélagos polinívorosy se obtuvo 255 con granos de polen. Se logró identificar a cinco familias, cinco géneros y dos especies vegetales consumidas por estos mamíferos. Las muestras que no se pudieron determinar se trataron como morfoespecies (17). En cuatro especies de murciélagos polínivoros se determinó el consumo de plantas pertenecientes al género Agave (Cuadros 13 y 14), siendo el principal consumidor Leptonycteris yerbabuenae (en los bosques secos de ambos valles estudiados). Así mismo, granos de polen de cactus columnares pudieron ser identificados en cinco especies de murciélagos, principalmente en Leptonycteris yerbabuenae, tanto en el bosque seco de Cuilco como en el de Los Cerritos, Salamá (Cuadros 13 y 14). De las seis especies de quirópteros que se obtuvo muestra de polen, una se consideran como de hábitos frugívoros: Sturnira ludovici (Cuadro 13).
La diversidad de polen según el índice de Shannon para cada sitio es bastante similar en cada valle y piso altitudinal, a excepción del bosque de pino-encino de Chiantla que presentó el menor número de especies y el valor más bajo del índice de diversidad (Cuadro 15 y 16).
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Cuadro 13. Frecuencia del polen encontrado en el pelo de los murciélagos nectarívoros de Huehuetenango Glossophaga Glossophaga sp. Leptonycteris Sturnira ludovici Total soricina yerbabuenae
Cuilco Cuilco Cuilco Cuilco Chiantla Chiantla Chiantla Chiantla
Agave sp. 4 6 10 Cactus columnar 1 2 27 30 (Cactaceae) Ceiba aescutifolia 4 8 12 Ceiba pentandra 3 3 Crescentia sp. 1 1 Inga 5 5 Ipomoea/Malvaceae 1 4 3 8 Gramínea (Poaceae) 1 2 3 Pinus sp. (Pinaceae) 3 3 2 8 Asteraceae 1 1 Morfoespecie 1 1 Morfoespecie 4 2 4 6 Morfoespecie 6 1 1 Morfoespecie 9 2 2 Morfoespecie 10 1 1 Morfoespecie 11 1 1 Morfoespecie 17 1 1 Morfoespecie 18 1 1
Total 1 0 21 0 68 0 0 5 95
Fuente: FODECYT 34-2007
42
Cuadro 14. Frecuencia del polen encontrado en el pelo de los murciélagos nectarívoros de Baja Verapaz Glossophaga Glossophaga Leptonycteris Choeronyceteris Hylonycteris Anoura Total soricina sp. yerbabuenae mexicana underwoodi geoffroyi
San San Los San Los San Los San Los San Los Los Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Cerritos Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo Jerónimo
Agave sp. 1 4 10 2 17 Ceiba aescutifolia 7 12 2 1 22 Cactus columnar 3 6 24 2 2 37 (Cactaceae) Crescentia sp. 1 1 7 1 1 11 Inga 2 5 1 6 1 1 16 Ipomoea/Malvaceae 2 2 4 Gramínea (Poaceae) 1 1 Pinus sp. (Pinaceae) 1 7 8 Asteraceae 1 2 1 4 Caesalpinaceae 2 2 3 1 2 1 Morfoespecie 1 1 1 Morfoespecie 2 1 1 2 Morfoespecie 3 1 1 Morfoespecie 4 2 2 1 1 6 Morfoespecie 5 2 2 Morfoespecie 6 1 1 Morfoespecie 10 1 1 2 Morfoespecie 12 1 1 1 3 Morfoespecie 13 1 1 1 3 Morfoespecie 14 1 1 1 1 4 Morfoespecie 15 3 1 4 Morfoespecie 16 1 1
Total 12 31 0 2 86 0 9 0 0 2 1 17 160
Fuente: FODECYT 34-2007
Cuadro 15. Diversidad de polen encontrado en el pelo de murciélagos nectarívoros en las cuatro localidades estudiadas Riqueza de Indice de Indice de H´max Número de especies Shannon (H´) Equidad (J´) muestras con polen Cuilco 19 2.29 0.72 2.94 90 Chiantla 2 0.67 0.97 0.69 5 Los Cerritos 19 2.46 0.90 2.94 107 San Jerónimo 20 2.63 0.87 2.99 53
Total 255 Fuente: FODECYT 34-2007
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Cuadro 16. Comportamiento estadístico de t para el índice de diversidad de Shannon entre los sitios muestreados (basado en el polen colectado en el pelaje de murciélagos nectarívoros) Comparación t calculada t tablas (p=0.05) Conclusión Cuilco-Chiantla 11.2 1.70 Si hay diferencia significativa Cuilco-Los Cerritos 1.11 1.64 No hay diferencia significativa Cuilco-San Jerónimo 2.10 1.64 Si hay diferencia significativa Chiantla-Salamá 14.0 1.72 Si hay diferencia significativa Chiantla-San Jerónimo 13.6 1.70 Si hay diferencia significativa
Los Cerritos-San 1.20 1.64 No hay diferencia significativa
Jerónimo Fuente: FODECYT 34-2007
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Agrupamiento de sitios de muestreo según los recursos alimenticios usados por los murciélagos herbívoros:
Los dendrogramas de similitud arrojados por el índice de similaridad de Bray Curtis sugieren que los sitios más parecidos, en cuanto a las especies de frutos y polen consumidas por los murciélagos, son el bosque de pino-encino de San Jerónimo y el bosque seco de Los Cerritos. Es decir que entres estos sitios hay similitud en la composición taxonómica entre cada listado de frutos o polen consumido. A este grupo se une el bosque seco de Cuilco. Chiantla (bosque de encino) es completamente disímil de los sitios anteriores (Gráficas 3 y 4).
Gráfica 3. Dendrograma de similitud entre sitios según el uso de frutos por murciélagos frugívoros en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Bray-Curtis
Fuente: FODECYT 34-2007
Gráfica 4. Dendrograma de similitud entre sitios según el uso de polen por murciélagos nectarívoros en los cuatro sitios de muestreo, obtenido a partir del índice de similitud de Bray-Curtis
Fuente: FODECYT 34-2007
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Traslape de nicho trófico:
En cuanto a la similitud trófica en el consumo de frutos, las especies del género Chiroderma tienen el mayor valor de solapamiento (1.00), seguidas por la copla del género Artibeus (0.71) y por la formada por Sturnira spp. (0.68). A su vez, los murciélagos del género Glossophaga forman un grupo con los del género Chiroderma. Los frugívoros pertenecientes a los géneros Artibeus y Sturnira aparecen en otro grupo.Por último, Leptonycteris yerbabuenae aparece como la especie más disímil en cuanto a su dieta (Gráfica 5).
Gráfica 5. Dendrograma de agrupamientoque representa las relaciones de traslape entre las especies de murciélagos frugívoros. La raya vertical representa el valor de 0.60.
Fuente: FODECYT 34-2007
Respecto al consumo de polen, hay cuatrodivisiones principales: el primero está formado por la copla Leptonycteris yerbabuenae-Glossophaga soricina (0.71) y Anoura geoffroyi (0.65), y por los murciélagosChoeronycteris mexicana (0.60), las últimas tres se encuentran formadas por Glossophaga sp., Sturnira ludovici e Hylonycteris underwoodi con valores de traslape menores de 0.60 (Gráfica 6).
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Gráfica 6. Dendrograma de agrupamiento que representa las relaciones de traslape entre las especiesde murciélagos nectarívoros. La raya vertical representa el valor de 0.60
Fuente: FODECYT 34-2007
Amplitud de nicho trófico:
De las especies que se alimentaron de frutos, Leptonycteris yerbabuenae presentó el menor valor de la amplitud de nicho (más especialista), seguido por Sturnira lilium. El resto de especies se registraron tuvieron mayores valores en los índices de amplitud de nicho (más generalistas), sobre todo Sturnira ludovici (Cuadro 17).
Cuadro 17. Valores de la amplitud de nicho trófico de especies de murciélagos consumidoras de frutos, estimada con el índice de Levins. N= Número de muestras, B= Amplitud de nicho, BA= amplitud de nicho de Levins estandarizada.
N B BA Glossophaga soricina 8 3.20 0.73 Glossophaga sp. 4 1.60 0.60 Leptonycteris 45 1.04 0.04 yerbabuenae Artibeus intermedius 24 5.30 0.63 Artibeus jamaicensis 14 6.12 0.73 Sturnira lilium 14 3.77 0.46 Sturnira ludovici 30 8.33 0.92
Fuente: FODECYT 34-2007
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Para los murciélagos consumidores de polen, en todos los sitios de muestreo, las especies con la menor amplitud de nicho fueron Leptonycteris yerbabuenae y Glossophaga soricina (más especialistas, BA<0.60). El resto de especies consumen un mayor número de recursos florales lo que se ve reflejado en mayores valores del índice de Levins (son más generalistas). En el caso de Hylonycteris underwoodi no hay preferencia por ningún recurso ya que utilizó los recursos en una misma proporción (N=B; Ludwig y Reynolds 1988) (Cuadro 18).
Cuadro 18. Valores de la amplitud de nicho trófico de especies de murciélagos consumidoras de polen, estimada con el índice de Levins. N= Número de muestras, B= Amplitud de nicho, BA= amplitud de nicho de Levins estandarizada.
N B BA Anoura geoffroyi 19 12.56 0.89 Choeronycteris mexicana 9 6.23 0.87 Glossophaga soricina 44 7.56 0.55 Glossophaga sp. 24 9.29 0.75 Hylonycteris underwoodi 2 2.00 1.00 Leptonycteris 154 6.47 0.23 yerbabuenae Sturnira ludovici 5 1.92 0.92 Fuente: FODECYT 34-2007
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Movimientos altitudinales de murciélagos nectarívoros y frugívoros
La única especie polinívora que se registró en dos pisos altitudinales fue Glossophaga soricina en el valle de Salamá (bosque seco Los Cerritos a 900 msnm y bosque pino-encino San Jerónimo a 1,400 msnm). Las especies de murciélagos nectarívoros exclusivas a los bosques de pino-encino fueron Hylonycteris underwoodii y Anoura geoffroyi, mientras que las exclusivas a bosque secos fueron Leptonycteris yerbabuenae (Cuadro 19 y Cuadro 20).
Seis especies de murciélagos frugívoros se registraron en dos pisos altitudinales en el valle de Salamá (bosque seco Los Cerritos a 900 msnm y bosque pino-encino San Jerónimo a 1,400 msnm): Artibeus intermedius, A. jamaicensis, A. lituratus, Chiroderma salvini, Sturnira lilium y S. ludovici.
Cuadro 19. Meses y altitudes en los que se registraron especies de murciélagos en el bosque seco de Cuilco (900 msnm) y en el bosque de pino-encino de Chiantla (2000 msnm) O N D F M A M J Desmodus rotundus 900 900 Anoura geoffroyi 2000 2000 2000 Glossophaga soricina 900 900 900 900 Glossophaga sp. 900 900 900 900 Hylonycteris underwoodi Leptonycteris yerbabuenae 900 900 900 900 900 Artibeus aztecus 900 900 Artibeus intermedius 900 900 900 900 Artibeus jamaicensis 900 900 900 900 900 Artibeus lituratus 900 Centurio senex 900 Chiroderma salvini 900 900 Chiroderma villosum 900 Sturnira lilium 900 900 900 Sturnira ludovici 900 900 2000 2000 Uroderma bilobatum 900 Eptesicus sp. 900 900 Rhogessa sp. Fuente: FODECYT 34-2007
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Cuadro 20. Meses y altitudes en los que se registraron especies de murciélagos en el bosque seco de Los Cerritos (900 msnm) y en el bosque de pino-encino de San Jerónimo (1400 msnm) F M A M J Desmodus rotundus 1400 1400 Anoura geoffroyi 1400 1400 Choeronycteris mexicana 900 900 900 Glossophaga soricina 900 900 900 1400 900 1400 1400 Glossophaga sp. 1400 1400 Hylonycteris underwoodi 1400 Leptonycteris yerbabuenae 900 900 900 900 900 Artibeus aztecus 1400 1400 900 Artibeus intermedius 900 900 1400 900 900 1400 1400 Artibeus jamaicensis 900 900 900 1400 Artibeus lituratus 1400 900 1400 Artibeus toltecus 1400 1400 Centurio senex 900 Chiroderma salvini 900 1400 1400 Chiroderma villosum 900 Enchistenes hartii 1400 Sturnira lilium 900 1400 900 900 1400 Sturnira ludovici 900 900 900 900 1400 1400 1400 Fuente: FODECYT 34-2007
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La especie que probablemente presente movimientos altitudinales es Glossophoga soricina, cuyas frecuencias de captura aparecen en la Gráfica 7. En febrero y mayo hubo una disminución en las capturas de esta especie y hubo un aumento en las mismas en el bosque de pino-encino de San Jerónimo (en el municipio de Salamá). Mientras que en junio ocurrió lo contrario.
Gráfica 7. Frecuencia de captura del murciélago Glossophaga soricina a lo largo de los meses de muestreos en el bosque seco (Los Cerritos) y de pino-encino (San Jerónimo) de Salamá
9 8 7 6 5 4 3 2 1 Número de individuos capturados individuos de Número 0 Febrero Marzo Abril Mayo Meses
Bosque seco Los Cerritos Bosque pino encino San Jerónimo
Fuente: FODECYT 34-2007
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Movimientos latitudinales:
Se encontró un único patrón que sugiere movimientos latitudinales del murciélago nectarívoro Leptonycteris yerbabuenae. A partir del mes de febrero incrementa su número en los bosques secos de Salamá y disminuye en el valle de Cuilco hasta llegar al mes de mayo donde en el bosque seco de Cuilco hay un aumento en su número y hay una disminución progresiva en el bosque seco del valle de Salamá (Gráfica 8).
Gráfica 8. Frecuencia de captura del murciélago Leptonycteris yerbabuenae a lo largo de los meses de muestreos en el bosque seco de Cuilco y de Salamá (Los Cerritos).
60
50
40
30
20
10 Número de individuos capturados 0 Octubre Noviembre Diciembre Febrero Marzo Abril Mayo Meses Bosque seco Cuilco Bosque seco Salamá
Fuente: FODECYT 34-2007
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III.2 DISCUSIÓN DE RESULTADOS
Diversidad de los ensambles de murciélagos:
El número y composición de murciélagos en ambos bosques secos (16 spp. en Cuilco y 12 spp. en Los Cerritos, Salamá) es bastante similar a los registrados en los mismos valles secos en un estudio anterior realizado por López y colaboradores (2003) el cual reporta 16 especies para Cuilco y 13 para Salamá (Los Cerritos).
Al comparar las curvas de acumulación de especies con relación al esfuerzo de captura, encontramos que en el caso de tres de los sitios de muestreo se alcanzó la asíntota, lo que indica que fue un adecuado esfuerzo invertido para obtener un inventario relativamente completo de murciélagos. Sólo en el caso del bosque de pino-encino de Chiantla, sería necesario realizar más esfuerzo de muestreo para llegar a estabilizar la asíntota.
La diversidad medida con el índice de Shannon (H´) de los ensambles de murciélagos fue similar para todos los sitios estudiados, a excepción del bosque de pino-encino de Chiantla, el cual fue menor que todos los demás. Esto se puede deber a que en el sitio se realizó un menor esfuerzo de captura que en los demás y a que tenía un mayor nivel de perturbación. Así mismo, la elevación de este bosque era mayor que el otro bosque de pino-encino (2000 vrs. 1,400 msnm), lo que también puede haber contribuído en la disminución de la diversidad de murciélagos (Soriano 2000). La riqueza de especies estandarizada (al mismo esfuerzo de muestreo) también demuestra que Chiantla es el sitio con menor número de especies.
La similitud entre la composición de especies de murciélagos entre Los Cerritos (bosque seco) y San Jerónimo (bosque de pino-encino) probablemente se debe a que ambos ambientes no se encuentran geográficamente muy alejados (aproximadamente 8 km de separación en línea recta), distancias que fácilmente pudieran ser recorridas por los murciélagos que conforman estas comunidades (Kalko y Handley 2001). La similitud entre estas dos localidades y el valle de Cuilco se puede explicar a que comparten características ambientales de formaciones vegetales semi-aridas a una elevación similar, lo que conlleva a que también haya una similitud en los ensambles de murciélagos. Esto coincide con lo encontrado por López y colaboradores (2003), en que el ensamble de Salamá (Los Cerritos) se parecían más al del bosque seco de Cuilco.
Además, la presencia de murciélagos como los del género Artibeus (A. jamaicensis y A. lituratus) y Sturnira (S.ludovici y S. lilium) así como la especie Glossophaga soricina, de todos los sitios de muestreo puede haber contribuido a aumentar el grado similitud entre estos. Estas especies al ser más resistentes y flexibles, se pueden encontrar en una variedad de formaciones vegetales y además toleran la transformación del ambiente, y posiblemente se benefician con una moderada fragmentaciónde su hábitat (Estrada y Coates-Estrada 2002). Estas especies utilizan tanto bosques, como ambientes transformados y remanentes, vegetación riparia, vegetación secundaria e incluso árboles y arbustos aislados en los
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pastizales; consumiendo especies de los géneros Piper, Cecropia, Solanum (Estrada et al. 1993, Gonçalves da Silva et al. 2008).
Por otra parte, especies como, Chirodema villosum, Ch. salvini, Enchistenes hartii e Hylonycteris undewoodi, tienen una baja representativa en los sitios muestreados. Esto concuerda con los resultados de otros estudios en Guatemala, en los cuales estos quirópteros también son capturados raramente (e.g. López et al. 2003, Lou 2004, Grajeda 2010).
Recursos alimienticios usados por los murciélagos herbívoros
En todas las localidades muestreadas las especies de Artibeus consumieron en su mayoría especies de la familia Moraceae (Ficus spp.) y las especies de Sturnira plantas del género Solanum (Solanaceae). Esto concuerda con lo reportado en otros trabajos donde estos murciélagos prefieren alimentarse de estas especies de plantas, tanto en Guatemala como en otras localidades del Neotrópico (e.g. Howell 1974, López et al. 2003, Lou 2004, Cajas et al. 2006). El que se hayan registrado otras especies de plantas en su dieta sugiere que los murciélagos tienden a consumir frecuentemente un fruto o dos y complementar su dieta con otras especies, lo que coincide con lo reportado por López (1996) para la comunidad de murciélagos frugívoros en la Estación Biológica "La Selva", Costa Rica.
En el caso de los bosques secos, para Leptonycteris yerbabuenae las cactáceas constituyeron un grupo importante en su dieta lo que evidenció una alta especialización en el consumo de frutos de estas plantas. De las 45 muestras fecales obtenidas de esta especie, 44 pertenecen al cactus columnar de género Stenocereus. Esto es similar en los hallazgos reportados por López y colaboradores (2003) ya que el 93% de las deyecciones de esta especie contenían semillas de Stenocereus. En otros lugares como México y Sur América también se ha detectado que los murciélagos del género Leptonycteris consumen regularmente frutos de cactáceas. Esto es importante porque la existencia de dichos recursos frutales complementa la alimentación de Leptonycteris yerbabuenae cuando el polen y el néctar son estacionalmente escasos. Por otra parte, si el consumo de fruta es intenso en ambientes secos, las cactáceas columnares reciben un beneficio adicional al ser consumidas por estos murciélagos, pues además de polinizarlas, trasladan y depositan las semillas (Valiente et al. 1996, Arizmendi y Dávila 1997, Godínez y Valiente 2000) a la sombra de algunos matorrales donde se ha probado que su germinación y establecimiento es más favorable (Valiente y Ezcurra 1991).
El bosque de pino-encino de San Jerónimo y el bosque seco de Los Cerritos fueron las localidades que tuvieron mayor diversidad en cuanto al consumo de semillas por murciélagos. Esto se puede deber a que estos sitios ofrecen una mayor cantidad de recursos frutales de los cuales los quirópteros pueden hacer uso. Además, están en mejor estado de conservación que Cuilco, a pesar de que Los Cerritos es un área protegida muy pequeña (aunque hay que considerar que igualmente está rodeada de más bosque seco que todavía posee recursos que ofrecer a los murciélagos).
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Las especies que tuvieron mayor presencia de polen fueron Leptonycteris yerbabuenae y Glossophaga soricina, sobre todo en los sitios de muestreo de Salamá (Los Cerritos y San Jerónimo). Esto concuerda con lo reportado por Cajas (2004), en que el mayor número de muestras con polen fue aportado por ambas especies. Además, en dicho estudio se encontró que la mayoría de dichas muestras contenían polen de cactus columnar, lo cual conincide con lo encontrado para este trabajo donde estas plantas tuvieron mayor representación. Las muestras de polen de L. yerbabuenae fueron las que aportaron más especies y morfoespecies de polen (22), lo que puede parecer un número alto ya que en el trabajo de López y colaboradores (2003) únicamente se encontraron 11 morfoespecies, pero en otras investigaciones se ha reportado que este quiróptero puede consumir entre 26 a 47 especies de diversas familias de plantas (Rojas et al. 1999, Arizmendi et al. 2002, Stoner et al. 2003). Durante este estudio, posiblemente los miembros de esta especie encontraron una mayor disponibilidad de recursos florales que pudieron utilizar. A pesar de esto, se marcó cierta preferencia de L. yerbabuenae por los cactus columnares y agaves.
El bosque de pino-encino de Cuilco resultó ser la localidad donde la diversidad de polen fue menor que las de los demás sitio. Lo cual se puede explicar a que se realizó un menor esfuerzo de muestreo en dicho lugar y a que además el sitio estaba muy perturbado y había pocas plantas de las que se pudieran alimentar los murciélagos.
Traslape de nicho:
La matriz de agrupamiento jerárquico dividió a la comunidad de murciélagos frugívoros en tres grupos tróficos. El primero reunió a los quirópteros del género Glossophaga con los Chiroderma. Esto se puede deber a que dichas especies contaron con pocas semillas en sus heces y a que entre las encontradas compartieron las de Ficus pertusa en una misma proporción (estas semillas fueron las únicas encontradas en las deyecciones de Chiroderma spp.). Los Chiroderma son murciélagos que se especializan en alimentarse en higos silvestres (Nogueira y Peracchi 2003), mientras que G. soricina al ser de hábitos omnívoros abarca gran variedad de alimento, por lo que sus necesidades alimentarias pueden ser cubiertas con dietas que no tienen que ser costosas o de complicada elaboración por lo que consume polen, insectos y frutos, incluyendo los del género Ficus (López et al. 2003).
El otro grupo está conformado por especies del género Sturnira y Artibeus, pero cada uno de estos forma un pequeño grupo con sus respectivas especies (S. lilium-S. ludovici y A. jamaicensis-A. lituratus). Las primeras dos son murciélagos especialistas en plantas Solanum spp. y las últimas en Ficus spp. (Giannini 1999, Giannini y Kalko 2004), lo que sugiere el alto nivel de respectiva asociación intraespecífico de cada par de especies. A pesar de que otras veces los murciélagos del género Sturnira se han agrupado tróficamente con frugívoros que se alimentan principalmente en el dosel (como en el caso de Artibeus), usualmente Sturnira es más similar a las especies de Carollia que a las de Artibeus en sus hábitos alimentarios (Gardner 1977, Lou y Yurrita 2005). En este caso, en ausencia de capturas de Carollia spp., los murciélagos del género Sturnira se agruparon junto a las especies de Artibeus. Cabe resaltar que la dieta de estas cuatro especies puede incluir a plantas de diferentes géneros,
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reflejando la alta flexibilidad de estos quirópteros en cuanto a su elección de dietas (e.g. los murciélagos Sturnira spp. se alimentaron de frutos de Ficus spp. , que son la dieta principal de las especies de Artibeus). Posiblemente por esta adaptabilidad, se hayan reunido en un mismo grupo ya que puede haber cierto traslape entre sus hábitos forrajeros.
Leptonycteris yerbabuenae únicamente consumió frutos de cactáceas columnares, por lo que esta especie se encuentra completamente separada de las demás. Por esta misma razón, el valor de traslape de nicho de esta especie es el más bajo de todos, ya que consume la menor variedad de frutos, por lo que su dieta es diferente de las demás especies de frugívoros. Esto concuerda con lo encontrado en otros trabajos de México, donde esta especie se alimenta principalmente de frutos de cactus columnares (Sosa y Soriano 1993, Fleming y Sosa 1994, Godínez-Álvarez y Valiente-Banuet 2000, Godínez-Álvarez et al. 2002, Rojas-Martínez et al. 2012).
En cuanto a murciélagos nectarívoros, Leptonycteris curasaoae y Glossophaga soricina tienen el traslape trófico más alto (0.71), lo cual se podría deber al consumo mayoritario de ambas especies de polen de cactus columnares, así como de la presencia de otras especies en común. El consumo de néctar y polen de cactus columnares por L. curasaoae está ampliamente confirmado por varios trabajos, tanto en Guatemala como en otros localidades (e.g. Sosa y Soriano 1993, Valiente et al. 1996, López et al. 2003, Cajas 2005). Por otra parte, la cactofilia de G. soricina, ha sido reportada por Simmons y Wetterer (2002), quienes la documentan como consumidor oportunista de cactáceas; lo cual es apoyado por lo observado en este trabajo. A pesar de esto, no creemos que este nivel de solapamiento sea necesariamente un indicador decompetencia interespecífica ya que estas especies se distribuyen de manera distinta en el espacio y en el tiempo, ya que según nuestros datos la mayoría de Glossophaga soricina fueron capturados en el bosque de pino-encino de San Jerónimo, Baja Verapaz y la mayoría de L. yerbabuenae se registraron en los bosques secos de Huehuetenango (diferentes tiempos de muestreo también).
Así mismo, el grupo formado por L.yerbabuenae-G. soricina y Anoura geoffroyi (con un valor de solapamiento de 0.65) consumieron de manera preferente el polen de las mismas especies y aproximadamente en las mismas proporciones. Esto coincide con lo encontrado por Cajas (2005) donde estas mismas tres especies compartieron recursos florales en su dieta (valor de solapamiento mayor a 0.80), aunque en este caso L. yerbabuenae y A. geoffroyi fueron los más cercanos entre sí. Choeronycteris mexicana y Glossophaga sp. mostraron un menor solapamiento con el grupo anterior. Ch. mexicana usualmente utiliza los mismos recursos florales que L. yerbabuenae en su dieta, sin embargo cada especie exhibe preferencias alimenticias que cambian según la temporada lo que les permite coexistir en un mismo ambiente o en uno similar (Hevly 1979). En este caso, también podría haber un sesgo pues se obtuvieron pocas muestras de polen de esta especie.
Las especies que se encuentran completamente separadas de las demás con base a su consumo de polen son Sturnira ludovici e Hylonycteris underwoodi. La primeraes una especie considerada como frugívora, pero en este caso se capturó con granos de polen en su pelaje (aunque esto sucedió solamente en tres individuos en la misma noche de trabajo de campo). Esto se puede deber a que dicha especie no sólo se alimentan de una gran variedad de frutos
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comunes en paisajes alterados, sino que pueden completar su dieta con néctar, polen e insectos (Gardner 1977), razón que apoya la presencia de este flexible quiróptero en todos los ambientes y elevaciones estudiadas. H. underwoodi también sólo se capturó una única vez en el bosque de pino-encino de San Jerónimo (Baja Verapaz), con granos de polen de dosespecies, por lo que al igual que con S. ludovici estos datos no permite hacer conclusiones generales.
Se debe considerar también la morfología floral, ya que varias especies de plantas (e.g. Asteraceae y gramíneas) son plantas anemófilas (Pinus sp.) o entomófilas (Asteraceae, Cassia sp.) por lo que pueden haber sido ingeridas accidentalmente por los murciélagos, por ejemplo a la hora de acicalarse (Hevly 1979).
Amplitud de nicho trófico
Los individuos de la especie Sturnira ludovici se consideran frugívoros generalistas y oportunistas que se pueden alimentar de una variedad de frutos de plantas características tanto de dosel como del sotobosque (Hernández et al. 1997). En este caso, esta especie se alimentó de doce de las 22 especies de frutos registradas para todos los sitios muestreados, siendo las plantas del género Solanum las más frecuentemente utilizadas como alimento. Esto coincide con la dieta reportada en otros lugares Neotropicales, donde Solanum también es la fuente principal de alimento para esta especie (Hernández et al. 1997).
La mayoría del resto de especies frugívoras cuya deyecciones presentaron semillas (A. jamaicensis, G. soricina, A. intermedius, Glossophaga sp.) tuvieron una amplitud de nicho relativamente alta lo que sugiere que su dieta fue del tipo generalista. G. soricina es una especie que presenta hábitos mayormente nectarívoros, a pesar de lo cual (como en este caso) también se ha reportado como un frugívoro oportunista (Gardner 1977, Fleming1986, Medellín y Gaona 1999). El relativamente valor bajo del índice de Levins de Sturnira lilium (BA=0.46), posiblemente se debe a un sesgo, ya que se obtuvieron muy pocas muestras de semillas de sus heces. Esta especie se considera también como frugívora generalista y oportunista, por lo que se hubiera esperado un mayor valor en el índice de Levins. La mayoría de plantas de las que se alimentaron los murciélagos son características de vegetación secundaria (e.g. Piper spp., Solanum spp., Cecropia spp.), lo que probablemente esté asociado con la vegetación alterada por actividades humanas alrededor de los sitios de muestreo. La especie más especializada en cuanto a dieta de frutos, resultó ser Leptonycteris yerbabuenae ya que ésta solamente se alimentó de cactus columnares.
Los murciélagos nectarívoros del tipo generalista fueron: Anoura geoffroyi, Choeronycteris mexicana, Glossophaga sp., Sturnira ludovici y Glossophaga soricina. Estas especies utilizaron una variedad de recursos florales en casi las mismas proporciones. En varias partes del Neotrófico se ha sugerido que Anoura geoffroyi tienen una dieta generalista mostrando baja fidelidad por alguna planta en particular (Arias et al. 2009, Caballero-Martínez et al. 2009). Así mismo, Ch. mexicana tuvo una dieta polinívora menos específica que la de L.
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yerbabuenae en Arizona (Hevly 1979). Aunque hay que considerar que se obtuvieran pocas muestras de Ch. mexicana, ya que solamente se capturaron tres individuos.
A pesar de que se considera a Glossophaga soricina (BA=0.50), como una especie generalista (Gardner 1977, Lemke 1985, Sánchez-Casas 2000, Muchhala y Jarrín-V 2002, Arias et al. 2009), en este caso parece ser que junto con L. yerbabuenae (BA=0.24) son de los más específicos en alimentarse de cactus columnares y agaves (aunque L. yerbabuenae lo es en una mayor proporción ya que consumió principalmente cactus columnares haciendo su dieta más especializada). Hay que considerar que la frecuencia en que se encontró el polen de cactus columnares y agaves en G. soricina puede deberse no a que tuvieran una fuerte preferencia sobre este recurso, sino a que estos murciélagos lo usaban más asiduamente como respuesta a una alta disponibilidad en el ambiente. Por el contrario, L. yerbabuenae está altamente especializada en alimentarse de recursos florales de ambientes áridos, siendo su dieta principal el néctar y polen de cactus columnares y agaves (Hevly 1979, Sosa y Soriano 1993, Valiente-Banuet et. al 1996, 1997, López et al. 2003, Cajas 2005).
Según el índice de Levins, Sturnira ludovici (BA=0.92) fue la menos especializada en los recursos florales que consumió, mostrando una dieta más equitativa. Estos murciélagos frugívoros, debido a sus hábitos generalistas, pueden consumir también polen y néctar (polinívoro facultativo) además de frutos e insectos (Tschapka y Dressler 2002).Hylonycteris underwoodi es una especie que se considera como un nectarívoro morfológicamente especializado que usualmente se encuentra en bajas densidades poblacionales (Arita y Santos del Prado 1999,Tschapka 2004, Tschapka 2005), por lo que más que una especie generalista (con BA=1) este resultado posiblemente se deba a la baja representatitivad de estos murciélagos, ya que únicamente se capturó un individuo con dos especies de polen en su pelaje.
Movimientos altitudinales murciélagos nectarívoros y frugívoros:
En este estudio, la especie de murciélago que se considera que puede presentar movimientos estacionales de poco alcance es Glossophaga soricina. Esta especie estuvo estacionalmente ausente o con un bajo número de captura en el bosque seco (Los Cerritos) de Salamá, Baja Verapaz, durante ciertos meses (febrero y mayo), en los cuales aumentó su frecuencia de captura en el bosque de pino-encino. Esto sugiere un movimiento altitudinal entre ambos sitios debido a la búsqueda de recursos alimenticios y coincide con los movimientos de esta especie en la Sierra de las Minas (los murciélagos desaparecieron del bosque seco en la época de lluvia). En este caso G. soricina estuvo ausente en Los Cerritos en mayo mientras que en el bosque de pino-encino fue más abundante que el resto de los meses. Esto no concuerda con lo encontrado por Cajas (2004) ya que en este trabajo fue hasta junio que hubo descenso en las capturas de G. soricina (en general, hubo un detrimento en la diversidad de murciélagos nectarívoros durante la época lluviosa en los bosques secos). Debido a esto sería necesario analizar los patrones de lluvia de mayo ya que puede ser que el cambio en el régimen climático haya influenciado en la temprana disminución de esta especie.
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Las especies exclusivas a los bosques secos, tanto de Cuilco como de Salamá, fueron Leptonycteris yerbabuenae y Choeronycteris mexicana. Esto se puede deber a que ya no se realizaron muestreos después de junio en los bosques de pino-encino, que podría ser la formación vegetal a que estos mamíferos se muevan en la época lluviosa. Además de aumentar el esfuerzo de muestreo en los bosques de pino-encino, habría que analizar la disponibilidad de alimento en este último hábitat ya que, en sitios donde existieron recursos alimenticios durante todo el año a diferentes elevaciones, estos murciélagos presentaron movimientos altitudinales en vez de latitudinales (Valiente-Banuet 1996 et al., Valiente- Banuet et al. 1997, Rojas et al. 1999).
Por otra parte, las especies exclusivas a los bosques de pino-encino fueron: Anoura geoffroyi, Hylonycteris underwoodi y Enchistenes hartii, las cuales usualmente son capturadas en bosques ubicados a mediana o alta elevación en Guatemala (McCarthy et al. 1993, López 1996, Valle 1997, Grajeda 2010). A pesar de que A. geoffroyi sólo fue capturada en bosque de pino-encino, su dieta incluyó cactus columnares y otras plantas que característicamente se encuentran en bosques secos (e.g. Ceiba aescutifolia).
Las especies frugívoras (Artibeus intermedius, A. jamaicensis, A. lituratus, Chiroderma salvini, Sturnira lilium y S. ludovici) capturadas en ambos niveles altitudinales, tanto en el Valle de Cuilco como en el Valle de Salamá, se han considerado como potencialmente migratorias en varias partes del Neotrópico ya que su rango altitudinal es bastante amplio (Patterson et al. 1996, Sánchez-Cordero 2001, Fraser 2010, Erzberger 2011, McGuire y Boyle 2013).
Movimientos latitudinales murciélagos nectarívoros:
En los bosques secos de Guatemala los cactus columnares tienen menos flores en la época lluviosa (Cajas 2005) lo que puede haber influído en la disminución de la captura de Leptonycteris yerbabuenae tanto de Cuilco como en Salamá a partir de mayo. Este detrimento de recursos puede ser el causante de migraciones latitudinales si estos murciélagos no pueden encontrar recursos alimenticios en otras formaciones vegetales (como por ejemplo los bosques de pino-encino) (Valiente-Banuet 1996 et al., Valiente-Banuet et al. 1997, Rojas et al. 1999).
Así mismo, la temporalidad de las capturas de esta especie sugiere un movimiento latitudinal entre los valles intermontanos ya que L. yerbabuenae empieza a elevar su frecuencia de captura en los meses de diciembre a febrero en Cuilco y que a partir de marzo en Salamá empieza a aumentar paulatinamente las capturas hasta mayo, donde empieza su descenso en dicho valle y hay un aumento en Cuilco. Esto coincide con lo reportado por Cajas (2005) y sugiere un patrón de desplazamiento latitudinal, lo cual se ha documentado desde el centro México hasta el Suroeste de Estados Unidos hacia el Sur durante el otoño e invierno regresando al mismo sitio durante la primavera y el verano. (Cockrum 1991, Fleming et al. 1993, Wilkinson y Fleming 1996). Además, la mayor parte de especímenes capturados fueron machos, lo que también sugiere movimientos latitudinales (Wilkinson y Fleming 1996) ya que en la distribución más al norte de esta especie las hembras son las que migran hacia el norte en
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la primavera y los machos permanecen en la porción sur de su rango de distribución hasta mediados del verano (McGuire y Boyle 2013).
Sin embargo, estudios recientes indican que no existe un patrón generalizado de la migración y que solamente las poblaciones ubicadas alrededor de la latitud 29°N se desplazan estacionalmente hacia el Sur (Cockrum 1991, Rojas et al. 1999), lo cual lleva consigo una alta fluctuación en sus densidades poblacionales. Por lo tanto, es necesario realizar estudios genéticos para determinar si en Guatemala hay movimientos de L. yerbabuenae hacia otros bosques secos (como los de la región del Pacífico norte de México) ya que en este caso no se tuvieron registros de su presencia hacia bosques de pino-encino (lo que puede implicar migración altitudinal).
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PARTE IV
IV.1 CONCLUSIONES
Objetivo 1. Comparar las comunidades de murciélagos nectarívoros a diferentes pisos altitudinales tanto en bosques secos como de pino-encino, en dos áreas geográficas del corredor de valles secos intermontanos (Salamá y en Cuilco).
1. El bosque seco de Cuilco fue la localidad que contó con el mayor número de nectarívoros (76), pero el bosque de pino-encino de San Jerónimo (Salamá) fue el más rico en especies (4) y el más diverso (1.01). Esto probablemente debido a que el bosque de pino-encino de esta localidad tiene una mayor oferta de recursos vegetales al ser más húmedo que el bosque seco. Es importante resaltar que el mayor número de individuos fueron capturados en la época seca (en los bosques secos de Cuilco y Salamá), lo que coincide con el inicio de la floración de algunas especies de plantas como las del género Inga y los cactus columnares.
Objetivo 2. Determinar si existen movimientos altitudinales de murciélagos nectarívoros entre valles secos y bosques de pino-encino en Salamá y en Cuilco.
2. La única especie que seconsidera que tuvo movimientos altitudinales fue Glossophaga soricina debido a su abundancia espacial y temporal. Al inicio de la época lluviosa se encontró mayormente en los bosques de pino-encino de San Jerónimo, mientras desaparecía en el bosque seco de Los Cerritos.
Objetivo 3. Determinar las plantas utilizadas como recursos florales y frutales por murciélagos nectarívoros y de las cuales son potenciales polinizadores y dispersores de sus semillas en bosques secos y bosques de pino-encino en dos áreas geográficas de Guatemala.
3. Los recursos florales más importantes para los murciélagos nectarívoros en todos los sitios de muestreo fueron: cactus columnares, Inga sp., Ceiba aescutifolia, Crescentia sp. y Agave sp. En cuanto a los frutos, los más frecuentemente encontrados en las deyecciones en todos los sitios de muestreo fueron los siguientes géneros: Ficus, Solanum, Stenocereus y Piper.
Los murciélagos nectarívoros constituyen los principales agentes polinizadores de las cactáceas columnares presentes en ambientes xerofítico y también son importantes para la dispersión de sus semillas.
Las cactáceas columnares son importantes porque representan una fuente permanente de recursos alimenticios para una gran cantidad de los animales de ambientes desérticos, pues les proporcionan agua y tejidos verdes durante todo el año y, estacionalmente, recursos nutritivos a través de sus flores (néctar y polen) y frutos. La conservación de estas plantas, tan
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importantes en los ecosistemas tropicales secos, requiere de la protección de los murciélagos y, a su vez, la permanencia de estos mamíferos depende de la protección de estas plantas.
Objetivo 4. Estudiar los movimientos latitudinales de las especies migratorias de murciélagos nectarívoros que utilizan los valles secos de Guatemala y los bosques de pino-encino que los rodean.
4. Las abundancias espacial y temporal de Leptonycteris yerbabuenae en los bosques intermontanos sugieren un patrón de movimiento latitudinal de las poblaciones de Guatemala hacia México. Además, el alto número de machos tambíen sugiere que las poblaciones de Guatemala son en su mayoría migratorias. No se encontró evidencia de otra especie que tuviera movimientos latitudinales.
Objetivo 5. Elaborar colección de referencia de polen.
5. Esta colección está formada por 200 placas de polen colectado del pelaje de los murciélagos capturados
Objetivo 6. Desarrollar un documento de distribución popular, acerca de la importancia de los murciélagos nectarívoros y frugívoros en los bosques secos y bosques de pino-encino, y la importancia del corredor de valles secos.
6. El afiche ya se diseñó.
Objetivo 7. Establecer la presencia de la tercera especie (Leptonycteris nivalis)
7. En este trabajo no se pudo establecer la presencia de la tercera debido a probablemente que uno de los bosques de pino-encino muestreados estaba muy perturbado (Chiantla) y a posiblemente el esfuerzo de captura a un estrato altitudinal de 2,000 msnm en este tipo de bosque no fue suficiente.
8. Los valles intermontanos y los bosques de pino-encino consitituyen refugios y corredores para algunas especies de glosofaginos, tanto residentes como migratorios. Teniendo en cuenta sus requerimientos ecológicos, deberían ser considerados como murciélagos sensibles a la pérdida de hábitat y a la desaparición de las plantas de las cuales se alimentan.
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IV.2 RECOMENDACIONES
1. Continuar con los estudios sobre nectarivoría, principalmente en la distribución de los recursos vegetales y la estimación de tamaños poblacionales de los murciélagos polinofágos.
2. Realizar estudios que permitan comprender mejor las relaciones entre las especies de cactus columnares y las diferentes especies de murciélagos nectarívoros en el valle de Salamá, ya que en este sitio se encuentrantres especies endémicas de cactus.
3. Se recomienda profundizar en el estudio de las zonas áridas de Guatemala, principalmente en los temas de historia natural, migraciones, restauración, etc. Los estudios de murciélagos aunados a las investigacionesde otros grupos serán claves en la conservación y manejo de estos ambientes.
4. Llevar a cabo más trabajos sobre quiropterocoria en los bosques secos y de pino-encino, ya que los murciélagos dispersores de semillas forman parte importante de las redes de interacciones que permiten el desarrollo y mantenimiento de los bosques.
5. Elaborar estudios con metodologías alternas para determinar con mayor exactitud los movimientos altitudinales y latitudinales de los murciélagos nectarívoros y frugívoros de los bosques secos hacia los bosques de pino-encinode Guatemala. Se pueden utilizar isotópos estables, técnicas de marcaje y recaptura, telemetría o marcadores moleculares.
6. Seguir realizando esfuerzos de muestreo en bosques de montaña para lograr corroborar la presencia de Leptonycteris nivalis en Guatemala.
7. Apoyar la ejecución de estudios de interacciones planta-animal, en específico planta- murciélago, para comprender mejor la estructura de las redes de sus interacciones.Esto permitirá diseñar estrategiaseficientes de conservación de la biodiversidad.
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IV.3 BIBLIOGRAFÍA
1. Aguilar, R., L. Ashworth, L. Cagnolo, M. Jausoro, M. Quesada, y L. Galetto. 2009. Dinámica de interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados. En: Medel, M. A. Aizen y R. Zamora (Eds.). Ecología y Evolución de Interacciones Planta-Animal. R. Pp. 199-231. Editorial Universitaria, Santiago de Chile.
2. Alianza para la Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica. 2008. Plan de Conservación de los Bosques de Pino-Encino de Centroamérica y el Ave Migratoria Dendroica chrysoparia Editores: E.S. Pérez, E. Secaira, C. Macías, S. Morales e I. Amezcua. Fundación Defensores de la Naturaleza y The Nature Conservancy. Guatemala.
3. Alvarez, T., y González-Quintero, L. 1970. Análisis polínico del contenido gástrico de murciélagos Glossophaginae de México. Anales de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, México, 18:137-165.
4. Arias S, y Véliz, M.E. 2006. Diversidad y distribución de las Cactaceae en Guatemala. En: Cano, E. (Ed.). Biodiversidad de Guatemala. Pp. 229-238. UVG-FONACON- MARN-CONCYT-SENACYT, Guatemala.
5. Arias, E., Cadenillas, R. y Pacheco, V. 2009. Dieta de murciélagos nectarívoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes. RevistaPeruana deBiología 16: 187- 190.
6. Arita, H.T., y Wilson, D. 1987. Long-nosed bats and agaves: the tequila connectionn. Bat Conservation International 5: 3 –5.
7. Arita, H.T., y Humphrey, S. 1988. Revisión taxonómica de los murciélagos magueyeros del género Leptonycteris (Chiroptera: Phyllostomidae). Acta Zoológica Mexicana, (n. s.) 29: 1-60.
8. Arita, H.T., y Martínez del Río, C. 1990. Interacciones flor-murciélago: un enfoque zoocéntrico. Publicaciones Especiales del Instituto de Biología UNAM 4:1-35.
9. Arita, H.T., y Santos del Prado, K. 1999. Conservation biology of nectar feeding bats in Mexico. Journal of Mammalogy 80: 31-41.
10. Arizmendi, M.C. Valiente-Banuet, A. Rojas-Martínez, A., y Dávila-Aranda, P. 2002. Columnar cacti and the diets of nectar-feeding bats. En: Fleming T.H. and Valiente- Banuet A. (Eds.). Columnar Cacti and their Mutualists. Pp. 264–282. The University of Arizona Press, Tucson.
64
11. Baird, A.B., Marchán-Rivadeneira, M. R., Pérez, S.G. y Baker, R. J. 2012. Morphological analysis and description of two new species of Rhogeessa (Chiroptera: Vespertilionidae) from the Neotropics. Occasional Papers Museum of Texas Tech University 307: 2-25.
12. Bawa, K.S. Bulloch, S.H. Perry, D.R. Coville, R.E., y Grayum, M.H. 1985. Reproduction biology of tropical lowland rain forest tree. II. Pollination system. American Journal of Botany 72: 346-356.
13. Bennett, A.F. 2003. Linkages in the landscape: the role of corridors and connectivity in wildlife conservation. 2da. Ed. IUCN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza), Cambridge. 254 pp.
14. Bernard, E., y Fenton, M.B. 2003. Bat mobility in a fragmented landscape in Central Amazonia, Brazil. Biotropica 35:262-277.
15. Brown, J.H., y Lomolino, M.V. 1998. Biogeography, 2da. Ed. Sinauer Associates, Sunderland. 691 pp.
16. Brusca, R.C. Hubbard, T.A. Van Devender, T.R. Dimmitt, M.A. Krebbs, K. Gray, Y., Fleming T.H., y Martínez del Río, C. 2009. Arizona-Sonora Desert Museum. (Consultado en: 7 de octubre 2012, www.desertmuseum.org.htm).
17. Buchmann, S.L., y Nabhan, G.P. 1996. The forgotten pollinators. island Press/Shearwater Books, Washington D.C. 292 pp.
18. Bullock, S., Mooney, H., y Medina, E. 1995. Seasonally dry tropical forests. Cambridge University Press, Cambridge.
19. Cajas, J. 2005. Polen transportado por murciélagos nectarívoros en cuatro bosques secos de Guatemala. Tesis de licenciatura en Biología. Universidad de San Carlos de Guatemala.
20. Caballero-Martínez, L.A., Rivas-Manzano, I.V. y Aguiler-Gómez, L.I. 2009. Hábitos alimentarios de Anoura geoffroyi (Chiroptera: Phyllostomidae) en Ixtapan del Oro, Estado de México, México. Acta Zoológica Mexicana .25:161-175.
21. Cajas, J.O., Ávila, R., Grajeda, A.L., Machuca, O.H., y Benítez, L. 2006. Frugivoría de murciélagos en tres etapas sucesionales de la regeneración del bosque, en la Ecorregión Lachuá, Alta Verapaz, Guatemala. Informe Final DIGI-USAC. DIGI- USAC, Guatemala.
22. Cajas, J.O. 2008. Ecología de la polinización de los cactus columnares Stenocereuspruinosus y Pilosocereus leucocephalus en los valles de Salamá y El Motagua. Secretaria Nacional de Ciencia y Tecnología (SENACYT)- Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC), Guatemala. 49 pp.
65
23. Camero, E. 2003. Caracterización de la fauna de carábidos (Coleoptera: Carabidae) en un perfil altitudinal de la Sierra Nevada de Santa Marta-Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Físicas, Exactas y Naturales, 27 (105): 491-516.
24. Campbell, J., y Vannini, J. 1989. Distribution of amphibians and reptiles in Guatemala and Belize. Western Foundation of Vertebrate Zoology 4:1-21
25. Cartners, B. Lundrigan, I., y Myers, P. 2002. A phylogeny of the Neotropical nectar- feeding bats (Chiroptera: Phyllostomidae) based on morphological and molecular data. Journal of Mammalian Evolution 9: 23-52.
26. Castañeda, C. y Ayala, H. 1996. Vida en la zona semiárida de Guatemala. Cuadernos Chac. Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC), Facultad de Agronomía. 36pp.
27. Ceballos, G., Fleming, T.H., Chavez, C., y Nassar, J. 1997. Population dynamics of Leptonycteris curasoae (Chiroptera: Phyllostomidae) in Jalisco, Mexico. Journal of Mammalogy 78: 1220-1230.
28. Centro de Datos para la Conservación-Centro de Estudios Conservacionistas (CDC- CECON)/NatureServe. 2009. Políticas de uso del suelo y de conservación de la región semiárida a nivel departamental y municipal en Guatemala: Informe final. CDC-CECON/NatureServe, Guatemala. 73pp.
29. Centro de Estudios Ambientales y Biodiversidad (CEA), Alianza para la Conservación de Bosques de Pino-Encino de Mesoamérica, The Nature Conservancy (TNC). 2009. Diagnóstico Ecológico y Socioeconómico de la Ecorregión Bosques de Pino-encino de Centroamérica. The Nature Conservancy/Universidad del Valle de Guatemala. Guatemala, 335 pp.
30. Cockrum, E.L. 1991. Seasonal distribution of northwestern populations of the nosed bats, family Phyllostomidae. Anales del Instituto de Biología, UNAM. Serie Zoología 62:181-202.
31. Colwell, R.K., y Coddington, J.A. 1994. Estimating terrestrial biodiversity through extrapolation. Philosophical Transactions of the Royal Society (Series B) 345:101- 118.
32. Colwell, R.K. 2009. Estimates: statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 8.2. User’s guide and application published at: Consultado en http://purl.oclc.org/estimates.
33. Comisión Nacional del Medio Ambiente (CONAMA). 1999. Conociendo el Sistema Guatemalteco de Áreas Protegidas Estrategia Nacional de Biodiversidad. Consejo Nacional de Áreas Protegidas. Guatemala.
34. Congreso de la República de Guatemala. 1989 Decreto 4- 89: Ley de Áreas Protegidas.
66
35. Consejo Nacional de Áreas Protegidas (CONAP), 2001. Listado de Especies de Fauna Silvestre Amenazadas de Extinción (Lista Roja de Fauna) y sus reformas (Enmiendas y Adiciones). CONAP, Guatemala. 25 pp.
36. Consejo Nacional de Áreas Protegidas-Asociación Zootropic- Centro de Datos parala Conservación-The Nature Conservany. (CONAP-ZOOTROPIC-CDC-TNC). 2009. Plan de Conservación de las Regiones Secas de Guatemala. Editores: Ariano, D. Secaira, E. García, B., y Flores, M. TNC, Guatemala. 60pp.
37. Corlett, R.T. 1998. Frugivory and seed dispersal by vertebrates in the Oriental (Indomalayan) Region. Biological Review 73: 413-448.
38. Cosson, J.F. Jean-Marc, P., y Masson, D. 1999. Effects of forest fragmentation on frugivorous and nectarivorous bats in French Guiana. Journal of Tropical Ecology. 15: 515-534.
39. Cox, P.A. Elmqvist, T. Pierson, E.D., y Rainey, W.E. 1991. Flying foxes as strong interactors in South Pacific island ecosystems: a conservation hypothesis. Conservation Biology 5: 1-7.
40. Charles-Dominique, P., y Cockle, A. 2001. Frugivory and seed dispersal by bats. En: Bonger, F. Charles-Dominique, P. Forget, P.M., y Théry, M. (Eds.). Nouragues: Dynamics and Plant-animal Interactions in a Neotropical Rainforest. Pp. 207-215. Kluwer Academic Publishers, Boston.
41. Cheke, A.S., y Dahl, J.F. 1981. The status of bats in the Western Oceanic Islands with special reference to Pteropus. Mammalia 45: 205–238.
42. De la Cruz, J. 1982. Clasificación de Zonas de Vida a Nivel de Reconocimiento de la República de Guatemala. Ministerio de Agricultura, Ganadería y Alimentación (MAGA). 42 pp.
43. Dengo, G. 1999. El Medio Físico de Guatemala. Historia General de Guatemala. Asociación Amigos del País, Fundación Para la Cultura y el Desarrollo. Editorial Amigos del País. Tomo I pp 51-86.
44. Dix, M. Fortín, I., y Medinilla, O. 2003. Diagnóstico ecológico-social en la cuenca de Atitlán. Programa Parques en Peligro - Proyecto Volcanes de Atitlán. Asociación de Reservas Naturales Privadas, Asociación Patronato Vivamos Mejor, Consejo Nacional de Áreas Protegidas, The Nature Conservancy, Universidad del Valle de Guatemala. 150pp.
45. Duncan, S.R., y Chapman, C.A. 1999. Seed dispersal and potential forest succession in abandoned agriculture in tropical Africa. Ecological Applications 9: 998-1008.
67
46. Estrada, A. Coates-Estrada, R. y Meritt, D. 1993. Bat species richness and abundance in tropical rain forest fragments and in agricultural habitats at Los Tuxtlas, Mexico. Ecography 16: 309-318.
47. Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 2001. Species composition and reproductive phenology of bat in a tropical landscape at Los Tuxtlas, Mexico. Journal of Tropical Ecology 17: 627-646.
48. Estrada, A., y Coates-Estrada, R. 2002. Bats in continuous forests, forest fragments and in an agricultural mosaic habitat-island at Los Tuxtlas, Mexico. Biological Conservation 103: 237-245.
49. Estrada-Villegas, S., Perez-Torres, J., y Stevenson, P. 2007. Dispersión de semillas por murciélagos en un borde de bosque montano. Ecotropicos 20:1-14.
50. Erzberger, A., Popa-Lisseanu A.G., Lehmann, G.U.C., y Voigt, C.C. 2011. Potential and limits in detecting altitudinal movements of bats using stable hydrogen isotope ratios of fur keratin. Acta Chiropterologica 13: 431–438.
51. Evelyn, M. Stiles, D. 2003. Roosting requirements of two frugivorous bats (Sturnira lilium and Artibeus intermedius) in fragmented Neotropical forest. Biotropica, 35: 405-418.
52. Feldhamer, G.A., Drickamer, L.C. Vessey, S.H. Merritt, J.F., y Krajewski, C. 2007. Mammalogy: Adaptation, Diversity, Ecology. 3a. ed. Johns Hopkins University Press, Baltimore. 672 pp.
53. Fortalecimiento Institucional en Políticas Ambientales (FIPA). 2002. Análisis de la Biodiversidad en Guatemala. Proyecto de Fortalecimiento Institucional en Políticas Ambientales. Guatemala, Guatemala, 60 pp.
54. Fleming, T.H. 1979. Do tropical frugivores compete for food? American Zoologists 19: 1157-1172.
55. Fleming, T.H. 1981. Fecundity, fruiting pattern and seed dispersal in Piper amalago (Piperaceae), a bat dispersed tropical shrub. Oecologia 51: 42-46.
56. Fleming, T.H. 1986. Opportunism versus specialization: the evolution of feeding strategies in frugivorous bats. En: Estrada, A. y Fleming T. H. (Eds.). Frugivores and Seed Dispersal. Pp. 105–118. Dr. W. Junk Publishers, Dordrecht.
57. Fleming, T.H. 1988. The short-tailed fruit bat. A study in plant-animal interactions. The University of Chicago Press, Chicago, Illinois. 365 pp.
68
58. Fleming, T.H. 2004. Nectar corridors: migration and the annual cycle of lesser long nose bats. En Nabhan, G. P. (Ed.). Conserving Migratory Pollinators and Nectar Corridors in Western North America. Pp. 23-42. The University of Arizona Press, Arizona.
59. Fleming, T.H. 2005. The relationship between species richness of vertebrate mutualists and their food plants in tropical and subtropical communities differs among hemispheres. Oikos 111: 556-562.
60. Fleming, T.H., y Eby, P. 2003. Ecology of bat migration.En:Kunz,T. H. y Fenton,M. B. (Eds.). Bat Ecology. Pp. 156–208 University of Chicago Press, Chicago.
61. Fleming, T.H. Sahley, C.T. Holland, J.N. Nason J. D., y Hamrick, J.L. 2001. Sonoran desert columnar cacti and the evolution of generalized pollination systems. Ecological Monographs 71: 511-530.
62. Fleming, T.H. Tuttle, M.D., y Horner, M.A. 1996. Pollination biology and the relative importance of nocturnal and diurnal pollinators in three species of Sonoran desert columnar cacti. Southwestern Naturalist 41: 257-269.
63. Fleming, T.H., y Sosa. V.J. 1994. Effects of nectarivorous and frugivorous mammals on the reproductive success of plants. Journal of Mammolgy 75: 845- 851.
64. Fleming, T.H., Nuñez, R.A., y Stemberg, L. S. 1993. Seasonal changes in the diets of migrant and non-migrant nectarivorous bats as revealed by carbon stable isotope analysis. Oecologia 94: 72-75.
65. Fleming, T.H., y Sosa, V. 1994. Effects of nectarivorous and frugivorous mammals on reproductive success of plants. Journal of Mammalogy. 75: 841 – 851.
66. Fleming, T.H., Sahley, C. Holland, N. Nason, J. y Hamrick, N. 2001. Sonoran desert columnar cacti and the evolution of generalized pollination systems. Ecological Monographs. 71: 511-530.
67. Fraser, K.C., McKinnon, E.A. y Diamond, A.W. 2010. Migration, diet, or molt? Interpreting stable-Hydrogen isotope values in Neotropical bats. Biotropica 42: 512– 517.
68. Fujita, M.S., y Tuttle, M.D. 1991. Flying foxes (Chiroptera: Pteropodidae): threatened animals of key ecological and economic importance. Conservation Biology 5:455- 463.
69. Fundación Defensores de la Naturaleza (FDN). 2004. Plan de conservación de la región semiárida del valle del Motagua. FDN, Guatemala.
70. Fundación Defensores de la Naturaleza (FDN). 2010. IV Actualización Plan Maestro 2010-2014: Reserva de Biosfera Sierra de las Minas. Guatemala. 149p.
69
71. Galindo-González, J. 1998. Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta Zoológica Mexicana 73:57-74.
72. Galindo-González, J. 2004. Clasificación de los murciélagos de la región de Los Tuxtlas, Veracruz, respecto a su respuesta a la fragmentación del hábitat. Acta Zoológica Mexicana 20: 293–243
73. Galindo-González, J. Guevara, S., y Sosa, V.J. 2000. Bat- and bird-generated seed rains at isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conservation Biology 14:1693- 1703.
74. Gardner, A.L. 1977. Food habits. En: Baker R.J. Jones Jr. J.K., y Carter D.C. (Eds.) Biology of Bats of the New World Family Phyllostomidae.Part II. Pp. 293- 350Special Publication the Museum Texas Tech University No. 13.
75. Gentry, A.H. 1995. Diversity and floristic composition of Neotropical dry forests. En: Bullock, S., Mooney, H., y Medina, E. (Eds.) Seasonally Dry Tropical Forests. Pp. 146-194. Cambridge University Press, Cambridge.
76. Giannini, N.P. 1999. Selection of diet and elevation by sympatric species of Sturnira in an Andean rainforest. Journal of Mammalogy. 80: 1186–1195.
77. Giannini, N.P., y Kalko, E. 2004. Trophic structure in a large assemblage of phyllostomid bats in Panama. Oikos 105: 209–220.
78. Godínez-Álvarez, H., y Valiente-Banuet, A. 2000. Fruit-feeding behavior of the Leptonycteris curasoae and Choeronycteris mexicana in flight cage experiments: consequences for dispersal of columnar cactus seeds. Biotropica 32: 552-556.
79. Godínez-Álvarez, H., A. Rojas-Martínez y P. Zarco Mendoza. 2007. Dispersión de semillas por mamíferos: el caso del Valle de Tehuacán, una zona árida del centro de México., En: Sánchez-Rojas, G y Rojas-Martínez, A. (Eds.). Tópicos en Sistemática, Biogeografía, Ecología y Conservación de Mamíferos Pp. 135-149. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Hidalgo.
80. Gonçalves da Silva, A., Gaona O., y Medellín, R.A. 2008. Diet and trophic structure in a community of fruit-eating bats in Lacandon forest, México. Journal of Mammalogy 89:43-49.
81. González-Espinosa, M. Ramírez-Marcial, N. Méndez-Dewar, G. Galindo-Jaimes L., y Golicher, D. 2005. Riqueza de especies de árboles en Chiapas: variación espacial y dimensiones ambientales asociadas a nivel regional. En: González-Espinosa, M., Ramírez-Marcial, N., y Ruiz-Montoya, L. (coords.). Diversidad Biológica en Chiapas. Plaza y Valdés, México. Pp. 81-125.
70
82. Gorchov, D.L. Cornejo, F. Ascorra, C., y Jaramillo, M. 1993. The role of seed dispersal in the natural regeneration of rain forest alter strip cutting in the Peruvian Amazon. Vegetatio 107/108:339-349.
83. Gordon, A. Bernhardt, P. Bitner, R., Burquez, A. Buchman, S. Kevan, P. Koopowitz, H. Medellín, R. Medellín, S. 1998. The potential consequences of pollinator declines on the conservation of biodiversity and stability of food crop yields. Conservation Biology 12: 8-17.
84. Gordon, J.E., Hawthorne, W., Reyes-García, A., Sandoval, G., y Barrance, A.J. 2004. Assessing landscapes: a case study of tree and shrub diversity in the seasonally dry tropical forests of Oaxaca, Mexico and southern Honduras. Biological Conservation 117: 429-442.
85. Graham, G. 1983. Changes in bat species diversity along an elevational gradient up the Peruvian Andes. Journal of Mammalogy 64: 559-571.
86. Grajeda, A.L. 2010. Ensambles de pequeños mamíferos en hábitats naturales y modificados en la región del el Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal Mario Dary y su área de amortiguamiento. SENACYT, Guatemala.
87. Griscom, H. Kalko, E., y Ashton, M. 2007. Frugivory by small vertebrates within a deforest, dry tropical region of central America. Biotropica 39:278-282.
88. Guevara, S. y Laborde J. 1993. Monitoring seed dispersal at isolated standing trees in tropical pastures. Consequences for local species availability. Vegetatio 107/108: 319 – 318.
89. Guillete, D. 1976. Evolution of feeding strategies in bats. Tebiwa 18:39-48.
90. Hall, E.R. 1981. The mammals of North America. 2nd ed. John Wiley & Sons, New York
91. Hammer, Ø., Harper, D.A.T., Ryan, P.D. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp. Consultado en http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm
92. Heaney, L. Heideman, P. Rickart, A. Utzurrum, B., y Klompen, S. 1989. Elevational zonation of mammals in the Central Philippines. Journal of Tropical Ecology 5: 259- 280.
93. Heithaus, R.E., Opler, P.A., y Baker, H.G. 1974. Bat activity and pollination of Bauhinia pauletia: plant-pollinator coevolution. Ecology 55: 412-419.
94. Heithaus, R.E., Fleming, T.H., y Opler, P.A. 1975. Foraging patterns and resource utilization in seven species of bats in a seasonal tropical forest. Ecology 56:841-854.
71
95. Heithaus, R. E. 1982. Coevolution between bats and plants. En Kunz, T. H. (Eds.). Ecology of Bats. Pp. 327-367. Plenum Press, New York.
96. Hernández, J.F. 2012. Dinámica de la vegetación en tres bosques de la región Chortí en Chiquimula y participación comunitaria en el uso sostenible de los recursos naturales. SENACYT, Guatemala.
97. Herrera, L.G.1997. Evidence of altitudinal movements of Leptonycteris curasoae (Chiroptera: Phyllostomidae) in central México. Revista Mexicana de Mastozoología 2: 116-118.
98. Herrera, G. y Martínez del Río, C. 1998. Pollen digestion by new world bats: effects of processing time and feeding habits. Ecology 79(8) 2828-2838.
99. Hevly, R.H. 1979 Dietary habits of two nectar and pollen feeding bats in southern Arizona and northern Mexico. Journal of the Arizona-Nevada Academy of Science 14:13-18.
100. Hill, J., y Simth, J. 1984. Bats a Natural History. University of Texas Press, Texas. 243pp.
101. Howe, H.F., y Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics 13:201-228.
102. Howell, D., y Burch, D. 1974. Food habits of some Costa Rican bats. Revista Biología Tropical 21:281-294.
103. Ibarra, M. Iñiguez, L. Jiménez, N., e Ibarra, C. 2003. Cambios estacionales en las poblaciones de murciélagos nectarívoros en el valle de Autlán, Jalisco, México. Mesoamericana 7(1). Libro de resúmenes del VII Congreso de la Sociedad Mesoamericana para la Biología y la Conservación. Tuxtla, Chiapas, México.
104. Ibarra, M. Iñiguez, L. Jiménez, N. Ibarra, C. 2004. Variación estacional de la dieta de Leptonycteris curasoae y Glossophaga soricina. Mesoamericana 8(4). Libro de resúmenes del VIII Congreso de la Sociedad Mesoamericana para la Biología y la Conservación. Managua Nicaragua.
105. Ingle, N.R. 2003. Seed dispersal by wind, birds, and bats between Philippine montane rainforest and successional vegetation. Oecologica 134:251-261.
106. Janzen, D.H. 1988. Management of habitat fragements in a tropical dry forest: growth. Annals of Missouri Botanical Garden 75: 105-116.
107. Kalko, E.K.V., y Handley, Jr. Ch.O. 2001. Neotropical bats in the canopy: diversity, community structure, and implications for conservation. Plant Ecology 153: 319-333.
72
108. Kalko, E.K.V. Herre, E.A., y Handley Jr. Ch.O. 1996. Relation of fig fruit characteristics to fruit-eating bats in the New and Old World tropics. Journal of Biogeography 23:565-576.
109. Kearns, C.A. Inouye, D.W., y Waser. N.M. 1998. Endangered mutualisms: The conservation of plant-pollinator interactions. Annual Review of Ecology and Systematics 29:83-112.
110. Krebs, C.J. 1986. Ecología: Análisis Experimental de la Distribución y Abundancia. Editorial Pirámide, Madrid. 782 pp.
111. Krebs, C.J. 1989. Ecological Methodology. Addison Wesley Press, U.S.A. Harper and Row Publishers. 520 pp.
112. Koopman, K.F. 1981. The distributional patterns of New World nectar-feeding bats. Annals of Missouri Botanical Garden 68: 352-369.
113. Kunz, T.H., Braun de Torrez, E., Bauer, D., Lobova, T., y Fleming, T.H. 2011. Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences 1223: 1-38.
114. Lemke T.O. 1985. Pollen carrying by the nectar-feeding bat Glossophaga soricina in a suburban environment. Biotropica 17: 107-111.
115. Lobova, T.A. Mori, S.A. Blanchard, F. Peckham, H., y Charles-Dominique, P. 2003. (Cecropia) as a food resource for bats in French Guiana and the significance of fruit structure in seed dispersal and longevity. American Journal of Botany 90: 388-403.
116. López, J.E. 1992. Las comunidades de quirópteros en los volcanes Zunil, y Santo Tomas Pecul, Quezaltenango. Tesis para el grado de licenciatura, Facultad de Ciencias Químicas y Farmacia de la Universidad de San Carlos de Guatemala, Guatemala. 45+xx pp.
117. López, J.E. 1996. Hábitos alimentarios de murciélagos frugívoros en la estación biológica La Selva, Costa Rica. Tesis de maestría. Universidad de Heredia, Costa Rica.
118. López, J.E. Pérez, S., y Cajas, J. 2003 Análisis biogeográfico y ecológico de ensambles de quirópteros en cuatro bosques secos de Guatemala. Dirección General de Investigación (DIGI), Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC). 29pp.
119. Lott E.J. y Atkinson, T.H. 2006. Mexican and Central American seasonally dry tropical forests: Chamela-Cuixmala, Jalisco, as a focal point for comparison. En: Pennington, T., Lewis, G.P., y Ratter, J.A. (Eds.). Neotropical Savannas and Seasonally Dry Forests. Plant Diversity, Biogeography and Conservation. Pp. 315-342.Taylor y Francis. Boca Ratón, Florida.
73
120. Lou, S. 2004. Dinámica de dispersión de murciélagos frugívoros en el paisajefragmentado del Biotopo Chocón Machacas, Livingston, Izabal. Secretaria Nacional de Ciencia y Tecnología (SENACYT), Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC), Guatemala. 56 pp.
121. Lou, S., y Yurrita, C.L. 2005. Análisis de nicho alimentario en la comunidad de murciélagos frugívoros de Yaxhá, Petén, Guatemala. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 21: 83-94.
122. Magurran, A.E. 1988. Ecological Diversity and its MeaSurement. Princeton University Press, Princeton.
123. McCarthy, T.J. Davis, W.B. Hill, J.E. Jones, Jr. J.K., y Cruz. G.A. 1993. Bat (Mammalia: Chiroptera) records, early collectors, and faunal lists for northern Central America. Annals of Carnegie Museum, 62:191-228.
124. McCarthy, T.J., y Perez, S.G. 2006. Land and freshwater mammals of Guatemala: Faunal Documentation and Diversity. En: Cano, E. (Ed.). Pp. 625-674.Biodiversidad de Guatemala. UVG-FONACON-MARN-CONCYT-SENACYT, Guatemala.
125. McGregor, S. 1976. Insect Pollination of Cultivated Crops. Agriculture Handbook 496. United States Government Printing Office, Washington, D.C. 411 pp.
126. McGuire, L.P. y Boyle, W.A. 2013. Altitudinal migration in bats: evidence, patterns, and drivers. Biological Reviews 88: 767–786.
127. Medellín, R. 1993. Estructura y Diversidad de una Comunidad de Murciélagos en el Trópico Húmedo Mexicano. En: Medellín,R. A y Ceballos, G. (Eds.). Avances en el Estudio de Mamíferos de México. Pp. 333-350. Asociación Mexicana de Mastozoología, A. C. México D.F.
128. Medellín, R.A., Arita, H.T., y Sánchez, O. 1997. Identificación de los murciélagos de México. Asociación Mexicana de Mastozología, A. C. Publicaciones Especiales México, D.F.
129. Medellín, R.A. 2003. Diversity and conservation of bats in México: research priorities, strategies, and actions. Wildlife Society Bulletin 31: 87–97.
130. Medellín R.A., y Gaona, O. 1999. Seed dispersal by bats and birds in forest and disturbed habitats in Chiapas, Mexico. Biotropica 31: 478-485.
131. Medina, E. 1993. Diversity of life forms of higher plants in Neotropical dry forests. En: Bullock, S. Mooney, H., y Medina, E. (Eds.) Seasonally Dry Tropical Forests. Pp. 221-242. Cambridge University Press, Cambridge.
74
132. Melgar, W. 2003. Estado de la diversidad biológica de los árboles y bosques de Guatemala. Documentos de Trabajo: Recursos Genéticos Forestales. FGR/53S Servicio de Desarrollo de Recursos Forestales, Dirección de Recursos Forestales, FAO, Roma.
133. Mickleburgh, S.P., A.M. Hutson, y P. Racey. 2002. A review of the global conservation status of bats. Oryx 36: 18-34.
134. Monroy, C. Marroquín, R. 2001. Inventario de la biodiverisdad entomológica respecto a su distribución altitudinal en dos áreas representativas de bosque espinoso de Guatemala. Universidad de San Carlos de Guatemala. Instituto de Investigaciones Químicas y Biológicas - IIQB -. 20pp.
135. Muchhala, N. y Jarrín-V, P. 2002. Flower visitation by bats in cloud forests of western Ecuador. Biotropica 34: 387-395.
136. Murphy, P.G., y Lugo, A.E. 1986. Ecology of tropical dry forest. Annual Review of Ecology and Systematics 17: 67-88.
137. Museo de Historia Natural (MUSHNAT-USAC). 2013. Museo de Historia Natural de la USAC MUSHNAT: USAC Mammals Collection, 2013-11-03. Accessed via http://www.gbif.org/dataset/fee15ebc-27ce-4aff-b912-2657bbd493d2 on 2013-12-18
138. Nassar J.M., J.L. Hamrick, T.H. Fleming. 2003. Population genetic structure of Venezuelan chiropterophilous columnar cacti (Cactaceae). American Journal of Botany 90: 1628-1637.
139. Navarro, L.D. y L.León-Paniagua. 1995. Community structure of bats along an altitudinal gradient in tropical eastern México. Revista Mexicana Mastozoología 1: 9- 21.
140. Nogueira Ma.R., y Peracchi, A.L. 2003. Fig-seed predation by 2 species of Chiroderma: discovery of a new feeding strategy in bats. Journal of Mammalogy 84: 225-233.
141. Norberg, U.M., y Rayner, J.M.V. 1987. Ecological morphology and flight in bats (Mammalia; Chiroptera): wing adaptations, flight performance, foraging strategy and echolocation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series 316: 335-427.
142. Nyhagen, D.F., Turnbull, S.D., Lesen, J.M., y Jones. C.G. 2005. An investigation into the role of the Mauritian flying fox, (Pteropus niger), in forest regeneration. Biological Conservation 122: 491-497.
143. Olea-Wagner, A., Lorenzo, C., Naranjo, E., Ortiz D., y León-Paniagua, L. 2007. Diversidad de frutos que consumen tres especies de murciélagos (Chiroptera:
75
Phyllostomidae) en la Selva Lacandona, Chiapas México. Revista Mexicana de Biodiversidad 78:191-200.
144. Patterson, B., Meserve, P., y Lang, B. 1989. Distribution and abundance of small mammals along an elevational transect in temperate rainforests of Chile. Journal of Mammalogy 70: 67-78.
145. Patterson, B. Meserve, P., y Lang. B. 1990. Quantitative habitat associations of small mammals along an elevational transect in temperate rainforests of Chile. Journal of Mammalogy 71: 620-633.
146. Patterson, B. Stotz, D. Solari, S. Fitzpatrick, J., y Pacheco, V. 1998. Contrasting patterns of elevational zonation for birds and mammals in the Andes of southeastern Peru. Journal of Biogeography 25:593-607.
147. Patterson, B. D. Pacheco, V., y Solari, S. 1996, Distributions of bats along an elevational gradient ín the Andes of south-eastern Peru. Journal of Zoology 240: 637- 658.
148. Petit, S., y Pors, L. 1996. Survey of columnar cacti and carrying capacity for nectar- feeding bats on Curacao. Conservation Biology 10(3) 769-775.
149. Petit, S. 1997. The diet and reproductive schedules of Leptonycteris curasoae and Glossophaga longirostris elongata (Chiroptera: Glossophaginae) on Curacao. Biotropica 29(2): 214 – 223.
150. Petit, S. Freeman, E. 1997. Nectar production of two sympatric species of columnar cacti. Biotropica 29(2) 175-183.
151. Popa-Lisseanu, A. G., y Voigt, C.C. .2009. Bats on the move. Journal of Mammalogy 90:1283-1289.
152. Prado, D.E., y Gibbs, P.E. 1993. Patterns of species distribution in the dry seasonal forests of South America. Annals of Missouri Botanical Garden 80: 902-927.
153. Quesada, M., Sánchez-Azofeifa, G.A., Alvarez-Añorve, M., Stoner, K.E., Avila- Cabadilla, L., Calvo-Alvarado, J., Castillo, A., Espirito Santo, M.M., Fagundes, M., Fernandes, G.W., Gamon, J., Lopezaraika-Mikel, M., Lawrence, D., Cerdeira Morellato, L.P., Powers, J.S., Neves, F.S., Rosas-Guerrero, V., Sayago, R., y Sanchez-Montoya. G. 2009. Succession and management of tropical dry forests in the Americas: Review and new perspectives. Forest Ecology and Managment 258:1014–1024.
154. Rahbek, C. 1995. The elevational gradient of species richness: a uniform pattern? Ecography 18: 200-205.
76
155. Reid, F.A. 1997. A Field Guide to the Mammals of Central America and Southeast Mexico. Oxford University Press, New York, 334 pp.
156. Ribera, M.O. Libermann, M. Beck, S., y Morales, M. 1996. Vegetación de Bolivia. En: Mihotek, B. K. (Ed.) Comunidades, Territorios Indígenas y Biodiversidad en Bolivia. U.A.G.R.M./CIMAR: Santa Cruz.
157. Robacker, D.C. Meeuse, B.J.D., y Erickson, E.H. 1988. Floral aroma: how far will plants go to attract pollinators? BioScience 38: 390-398.
158. Rojas, A. Valiente, A. Arizmendi, A. Alcántara, A., y Arita, H. 1999. Seasonal distribution of the long-nosed bat (Leptonycteris curasoae) in North America: does a generalized migration pattern really exist? Journal of Biogeography 26: 1065-1077.
159. Rojas-Martínez, A.E., y Valiente-Banuet, A. 1996. Análisis comparativo de la quiropterofauna del Valle de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla-Oaxaca. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 67:1-23.
160. Rojas-Martinez, A. Valiente-Banuet, A. Arizmendi, M. del Coro, Alcantara-Eguren, A., y Arita, H. 1999. Seasonal distribution of the long-nosed bat (Leptonycteris curasoae) in North America: does a generalized migration pattern really exist? Journal of Biogeography 26: 1065-1077.
161. Rojas-Martinez, A., Godínez-Alvarez, H., Valiente-Banuet, A, Arizmendi M.C., y Sandoval-Acevedo, O. 2012. Frugivory diet of the lesser long-nosed bat (Leptonycteris yerbabuenae), in the Tehuacán Valley of central Mexico. Therya 3:371-380.
162. Ruiz, A. Santos, M. Soriano, J. Cavelier, J. Cadena, A. 1997. Relaciones mutualísticas entre el murciélago Glossophaga longirostris y las cactáceas columnares en la zona árida de la Tatacoa, Colombia. Biotropica 29(4) 469 – 479.
163. Sánchez-Casas, N., y Álvarez, T. 2000. Palinofagia de los murciélagos del genero Glossophaga (Mammalia: Chiroptera) en México. Acta Zoológica Mexicana 81: 23- 62.
164. Sánchez-Cordero, V. 2001. Elevation gradients of diversity for rodents and bats in Oaxaca, Mexico. Global Ecology and Biogeography 10: 63–76.
165. Sánchez Hernández, C. y Romero Almaraz, M.L. 1995. Murciélagos de Tabasco y Campeche unapropuesta para su conservación. Cuadernos 24. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, D.F. 215 pp.
166. Santos, M. y Arita, H. T. 2002. Priority areas for the conservation of new world nectar- feeding bats. En Fleming, T.H. y Valiente-Banuet, A. Columnar Cacti and Their Mutualists. Pp. 324-367. The University of Arizona Press, Tucson.
77
167. Schulze, M.D., Seavy, N.E., y Whitacre, D.F. 2000. A comparison of the Phyllostomid bat assemblages in undisturbed Neotropical forest and in forest fragments of slash- and-burn farming mosaic in Petén, Guatemala. Biotropica 32: 74-184.
168. Secaira, S. Prado, P. Pérez, S. 2003. Plan de Conservación de la Región Semiárida del Valle del Motagua. Consejo Nacional de Areas Protegidas, Fundación Defensores de Guatemala, The Nature Conservancy. Guatemala. 60pp.
169. Secretaría de Media Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT). 2010. Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación, 30 de diciembre del 2010. 153 p.
170. Shilton, L.A. Altringham, J.D. Compton, S.G., y Whittaker, R.J. 1999. Old World fruit bats can be long-distance seed dispersers through extended retention of viable seeds in the gut. Proceedings of the Royal Society of London B 266: 219–223.
171. Sinha, A., y Davidar, P. 1992. Seed dispersal of a wind dispersed rain forest tree in the Western Ghats, India. Biotropica 24: 519-525.
172. Simmons, N.B. y A.L. Wetterer. 2002. Phylogeny and convergence in cactophilic bats. En Flemming T.H.y Valiente-Banuet, A. (Eds.). Evolution, ecology, and conservation of columnar cacti and their mutualists.Pp. 87-121. University of Arizona Press.
173. Soberon, J., y Llorente. J. 1993. The use of species accumulation functions for the prediction of species richness. Converation Biology 7:480-488.
174. Soriano, P.J. 2000. Functional structure of bat communities in tropical rainforest and Andean cloud forest. Ecotropicos 13:1-20.
175. Sosa, M., y Soriano. P.J. 1993. Solapamiento de dieta entre Leptonycteris curasoae y Glossophaga longirostris (Mammalia: Chiroptera). Revista de Biología Tropical 41: 529-532.
176. Stevens, G. 1992. The elevational gradient in altitudinal range: an extension of Rapport’s latitudinal rule to altitude. The American Naturalist 140: 893-911.
177. Stoner, K.E., y Henry, M. 2009. Seed dispersal and frugivory in tropical ecosystems. In: Encyclopedia of Life Support Systems: Tropical Biology and Natural Resources. United Nations Educational, Scientific, and Cultural Organization. Publishers, Oxford.Consultado en: http://www.eolss.net/Sample-Chapters/C20/E6-142-TE-16.pdf.
178. Stoner, K.E. 2002. Murciélagos nectarívoros y frugívoros del bosque tropical caducifolio de la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala. En: Noguera, F. A.,
78
Vega-Rivera, J. H., García-Aldrete, A. N., y Quesada-Avendaño, M. Pp. 379-395. (Eds.). Historia Natural de Chamela. Instituto de Biología. Universida Nacional Autónoma de México. México.
179. Stoner, K.E. Salazar, K.A.O. Fernández, R.C.R., y Quesada, M. 2003. Population dynamics, reproduction, and diet of the lesser long-nosed bat (Leptonycteris curasoae) in Jalisco, Mexico: implications for conservation. Biodiversity and Conservation 12: 357–373.
180. Stuart, L.C. 1954. A description of a subhumid corridor across Northern Central America, with comments on its herpetofaunal indicators. Contributions of the Laboratory of Vertebrate Biology, University of Michigan 65:1-27.
181. Swaine, M.D., y Hall, J.B. 1983. Early Succession on cleared forest land in Ghana. Journal of Ecology. 71: 601-627.
182. Terborgh, J. 1977. Bird species diversity on an Andean elevational gradient. Ecology 58:1007–1019.
183. Terborgh, J. 1990. Seed and fruit dispersal commentary. En: Bawa, KS., y Hadley, M. (Eds.). Reproductive Ecology of Tropical Forest Plants. Pp. 181-190.Paris: UNESCO-The Parthenon Publishing Group, Paris.
184. The Nature Conservancy (TNC). 2009. Diagnóstico Ecológico y Socioeconómico de la Ecoregión Bosques de Pino-encino de Centroamérica.
185. Thomas, D. 1988. Análisis of diets of plant visiting bats. En T.H. Kunz (Ed.) Ecological and behavioral methods for the study of bats Pp. 211-220. Smithsonian Institution Press, Washington D.C.
186. Toms, J. D., Faaborg, J., y Arendt, W. J. 2012. Climate change and birds in the forgotten tropics: the importance of tropical dry forests. Ibis 154: 632-634.
187. Tschapka, M. y Dressler, S. 2002. Chiropterophily: On bat-flowers and flower-bats. Curtis's Botanical Magazine, 19: 114–125.
188. Tschapka, M. 2004. Energy density patterns of nectar resources permit coexistence within a guild of Neotropical flower-visiting bats. Journal of Zoology 263:7–2.
189. Tschapka, M. 2005. Reproduction of the bat Glossophaga commissarisi (Phyllostomidae: Glossophaginae) in the Costa Rican rain forest during frugivorous and nectarivorous periods. Biotropica. 37:409–415.
190. Tuttle, M.D. 1997. The World of Bats. America's Neighborhood Bats. Bat Conservation International, Austin. 98 pp.
79
191. United States Fish and Wildlife Service (FWS). 1988. Endangered and threatened wildlife and plants; determination of endangered status for two long-nosed bats. Federal Register: 38456-38560.
192. UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza). 1996. 1996 IUCN Red List of Threatened Animals. UICN, Gland, Suiza.
193. Valdez, R. y Marroquín, D. (Eds.) 2000. Biodiversidad de Huehuetenango, inventarios de fauna en los alrededores del macizo montañoso de los Cuchumatanes. Centro de Datos para la Conservación (CDC), Centro de Estudios Conservacionistas (CECON). Guatemala. 39pp.
194. Valiente-Banuet, A. 2002. Vulnerabilidad de los sistemas de polinización de cactáceas columnares de México. Revista Chilena de Historia Natural 75:99-104.
195. Valiente-Banuet, A., y Ezcurra, E. 1991. Shade as a cause of the association between cactus Neobuxbaumia tetetzo and the nurse plant Mimosa luisana in the Tehuacán Valley, Mexico. Journal of Ecology 79: 961-971.
196. Valiente-Banuet, A. Arizmendi, M.C. Rojas-Martínez A., y Domínguez-Canseco, L. 1996. Ecological relationships between columnar cacti and nectar feeding bats in Mexico. Journal of Tropical Ecology 12: 03-119.
197. Valiente-Banuet, A., Rojas-Martínez, A., Casas, A., Arizmendi, M. D. y Davila, P. 1997. Pollination biology of two winter-blooming giant columnar cacti in the Tehuacan valley, central Mexico. Journal of Arid Environments 37:331–341.
198. Valle, L. 1997. Distribución altitudinal de la comunidad de quirópteros de San Lorenzo Zacapa, Reserva de Biosfera Sierra de las Minas. Guatemala. Tesis de Licenciatura. Universidad del Valle de Guatemala. 93pp.
199. Véliz, M. 2002. El Bosque Seco y Monte Espinoso de Guatemala. INISEFOR. Bosques Secos Tropicales. Costa Rica. Octubre 2002: 62-69.
200. Véliz, M. Ramírez, F. Cóbar, A.J., y García, M. 2003. La diversidad Florística del Monte Espinoso de Guatemala. Dirección General de Investigaciones (DIGI)- Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC). 61 pp.
201. Véliz, M. 2008. Análisis comparativo de la diversidad florística y endemismo de las zonas semiáridas de Guatemala. SENACYT, Guatemala.
202. Villar, L. 1987. La Fauna Silvestre de Guatemala. Editorial Universitaria, Universidad de San Carlos de Guatemala.
80
203. Wilkinson, G. Fleming, T. 1996. Migration and evolution of lesser long nosed bats Leptonycteris curasoae, inferred from mitochondrial DNA. Molecular Ecology 5: 329-339.
204. Wilson, D.E. 1979. Reproductive patterns. En: Baker, R.J. Jones, Jr. J.K. y Carter D.C. (Eds.) Biology of Bats of the New World Family Phyllostomidae. Part III. Pp. 317- 378 Special Publication the Museum Texas Tech Univeristy No. 16.
205. Wilson, D.E. 2002. Murciélagos. Respuestas al vuelo. México, Universidad Veracruzana.
206. Wilson, D.E. y Reeder, D.M. (Eds). 2005. Mammal Species of the World. A Taxonomic and Geographic Reference. 3a.Ed. Johns Hopkins University Press, 2142 pp
207. Willson, M.F., y Traveset, A. 1992. The ecology of seed dispersal. En: Fenner, M. (Ed.).The Ecology of Regeneration in Plant Communities. Pp: 85-110. Wallingford, 2da. Ed. CAB International, Wallingford, Reino Unido.
208. Woloszyn, D., y Woloszyn, B. 1982. Los mamíferos de la sierra de la Laguna, Baja California Sur. Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), México, D.F. 169 pp.
209. Yu, H.T. 1994. Distribution and abundance of small mammals along a subtropical elevational gradient in central Taiwan. Journal of Zoology 234: 577-600.
81
IV.4. ANEXOS
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Anexo 1. Mapa de los valles secos intermontanos de Guatemala
Valle de Salamá*
Valle de Nentón
*Valle de Cuilco
Valle del Motagua
Elaborado por Roberto Garnica y José Cajas en base a la información proporcionada por el Ministerio de Agricultura Ganadería y Alimentación Febrero 2005
Fuente: (Cajas 2005) *Valles intermontanos donde se realizó este trabajo
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Anexo 2.Ubicación de los sitios de muestro en el departamento de Huehuetenango (Valle de Cuilco)
LEYENDALEYENDA
22.5 km Límite fronterizo (México) Límite departamental Cabecera departamental
Fuente: FODECYT 34-2007
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Anexo 3. Ubicación de los sitios de muestreo Baja Verapaz (Valle de Salamá)
LEYENDA
12.5 km Límite fronterizo (México) Límite departamental Cabecera departamental Sitios de muestreo LEYENDA Fuente: FODECYT 34-2007 85
Anexo 4. Fotografías de polen encontrado en el pelaje de los murciélagos
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Ingasp. (200 X) Caesalpinaceae (1000X) Nombre común: cushin Nombre común: cucaracho
Fuente: FODECYT-2007 Pinus sp. (200 X) Nombre común: pino
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Agave sp. (1000X) Ceiba sp. (200X) Nombre común: agave Nombre común: ceiba, palo de lagarto
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Anexo 5.Fotografías de semillas dispersadas por murciélagos
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Ficus ovalis Solanum umbellatum Nombre común: amate Nombre común: lavaplatos
Fuente: FODECYT-2007 Stenocereus pruinosus Nombre común: cactus columnar
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Solanum erianthum Ficus pertusa Nombre común:tabaco bobo Nombre común: matapalos
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Anexo 6. Fotografías de murciélagos nectarívoros y frugívoros capturados
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Choeronycteris mexicana Leptonycteris yerbabuenae
Fuente: FODECYT-2007 Anoura geoffroyi
Fuente: FODECYT-2007 Fuente: FODECYT-2007 Sturnira ludovici Artibeus jamaicensis
88
Anexo 7. Afiche elaborado para educación ambiental
89
Fuente: FODECYT-2007
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PARTE V.
V.1 INFORME FINANCIERO
AD-R-0013 CATORCEAVA CON VOCATORIA LINEA FODECYT
Nombre del Proyecto: Distribución altitudinal de murciélagos nectarívoros migratorios y residentes y su potencial importancia como polinizadores y dispersadores de semillas en bosques de pino-encino y bosques secos Numero del Proyecto: 034-2007 Investigador Principal: LICDA. ANA LUCÍA GRAJEDA GODÍNEZ POR Monto Autorizado: Q175,615.00
Fecha de Inicio y Finalización: 01/09/2007 AL 30/08/2008 12 MESES PRÓRROGA AL 30/11/2008 TRANSFERENCIA En Ejecuciòn Asignacion Grupo Renglon Nombre del Gasto Menos (-) Mas (+) Pendiente de Presupuestaria Ejecutado Ejecutar 1 Servicios no personales Estudios, investigaciones y 181 proyectos de factibilidad Q 100,500.00 Q 900.00 Q 90,925.00 Q 8,675.00 181 Evaluación Externa de Impacto Q 8,000.00 Q 8,000.00 121 Divulgación e información Q 8,900.00 Q 8,900.00 Q - Impresión, encuadernación y 122 reproducción Q 10,000.00 Q 9,450.00 Q 290.55 Q 259.45 133 Viáticos en el interior Q 35,000.00 Q 2,000.00 Q 1,100.00 Q 34,100.00 Q - MATERIALES Y 2 SUMINISTROS 241 Papel de escritorio Q 150.00 Q 150.00 Q 294.30 Q 5.70 262 Combustibles y lubricantes Q 500.00 Q 2,000.00 Q 2,311.34 Q 188.66 267 Tintes, pinturas y colorantes Q 1,000.00 Q 567.11 Q 800.00 Q 1,157.70 Q 75.19 272 Productos de vidrio Q 270.00 Q 400.00 Q 501.00 Q 169.00 Útiles menores, médico-quirúrgicos 295 y de laboratorio Q 343.78 Q 343.78 Q - Útiles, accesorios y materiales 297 eléctricos Q 1,500.00 Q 1,100.00 Q 523.33 Q 923.33 Q - PROPIEDAD, PLANTA, EQUIPO E INTANGIBLES Equipo médico-sanitario y de 323 laboratorio Q 2,800.00 Q 2,662.69 Q 137.31 329 Otras maquinarias y equipos Q 3,000.00 Q 3,000.00 Q - GASTOS DE ADMÓN. (10%) Q 15,695.00 Q 15,695.00 Q -
Q 175,615.00 Q17,017.11 Q17,017.11 Q 158,104.69 Q17,510.31
MONTO AUTORIZADO Q 175,615.00 Disponibilidad Q 17,510.31 (-) EJECUTADO Q 158,104.69 SUBTOTAL Q 17,510.31 (-) CAJA CHICA TOTAL POR EJECUTAR Q 17,510.31
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