ECOLOGÍA REPRODUCTIVA DE Vireo Caribaeus: ESTACIONALIDAD, REQUERIMIENTOS DE HÁBITAT, SEGUIMIENTO DE NIDOS Y ÉXITO REPRODUCTIVO

ECOLOGÍA REPRODUCTIVA DE Vireo caribaeus: ESTACIONALIDAD, REQUERIMIENTOS DE HÁBITAT, SEGUIMIENTO DE NIDOS Y ÉXITO REPRODUCTIVO

CAMILA GÓMEZ MONTES

TRABAJO DE GRADO PRESENTADO COMO REQUISITO PARA OPTAR AL TITULO DE BIÓLOGO

Comité de tesis: PABLO STEVENSON MARÍA ISABEL MORENO ORLANDO MARTÍNEZ WILCHES

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

BOGOTÁ JULIO 2004

CONTENIDO

Página

AGRADECIMIENTOS...... 0 RESUMEN...... 1 INTRODUCCIÓN...... 2 OBJETIVOS...... 5 METODOLOGÍA...... 6 Área de estudio: ...... 6 Especie de Estudio (Vireo caribaeus): ...... 9 Protocolos de campo:...... 9 1. Exploraciones...... 9 2. Repertorio vocal de Vireo caribaeus...... 15 3. Anillamiento: ...... 18 4. Seguimiento del ciclo reproductivo: ...... 19 5. Variables bióticas y abióticas asociadas a la reproducción: ...... 21 6. Caracterización de la vegetación y los hábitats:...... 22 7. Contacto con la comunidad: ...... 24 RESULTADOS...... 26 Antes de la Reproducción:...... 26 Época reproductiva: ...... 28 Otras especies en reproducción: ...... 35 Vegetación: ...... 35 Variables bióticas y abióticas:...... 40 Educación ambiental: ...... 45 DISCUSIÓN...... 46 Éxito reproductivo:...... 46 Estacionalidad reproductiva:...... 47 Vegetación y requerimientos de hábitat: ...... 49 Conservación: ...... 51 Recomendaciones a futuro:...... 52 BIBLIOGRAFÍA...... 53 APÉNDICES...... 56

i ÍNDICE DE TABLAS

Página

Tabla 1: Comparación entre algunas especies de Vireo en cuanto a altura y material del nido, períodos de construcción, incubación y de pichones. Las unidades de los períodos de anidación son días...... 4 Tabla 2: Medidas de vegetación tomadas en los círculos de 5m de radio alrededor de los nidos. Cada círculo fue dividido en cuatro partes iguales (cuadrantes) y cada variable fue medida en cada una de las partes...... 23 Tabla 3: Tabla con colores de anillo puestos en cada una de las seis parcelas de observación monitoreadas durante el primer semestre del 2004 en la Isla de San Andrés Colombia. Cada fila representa un individuo de V.caribaeus anillado en la pata izquierda. El color de la derecha es el anillo de arriba y el de la izquierda el de abajo. Solo un individuo murió durante el estudio en Smith Channel y por eso se repitió su color de anillo. Los cuadros grises representan los anillos blancos...... 26 Tabla 4: Duración promedio en días, de cada uno de los períodos de anidación (Construcción, Puesta e incubación, y Pichones), para los 14 nidos a los que se les calculó el éxito de Mayfield...... 32 Tabla 5: Promedio diario de supervivencia calculado según el índice de Mayfield (1961) dependiendo de la etapa de anidación para cada uno de los nidos encontrados en cuatro lugares de observación (PS = Probabilidad de que un nido sobreviva un período dado de la anidación)...... 32 Tabla 6: Otras especies de aves a las que se les encontró alguna evidencia de reproducción durante la época de estudio...... 35 Tabla 7: Resumen de puntajes de correlación que influyeron en el nombramiento de los factores para su posterior interpretación siguiendo el método de Hair et al. (1998)...... 38 Tabla 8: Densidad de insectos por metros cuadrado y número de ataques de V.caribaeus en cinco minutos, para cada una de las parcelas de observación durante la época de estudio...... 41 Tabla 9: Estadísticas del análisis de regresión para predecir la densidad de insectos a partir de datos promedio de precipitación en cada una de las parcelas de observación San Andrés Colombia...... 42

INDICE DE FIGURAS

Página

Figura 1: Mapa de cobertura vegetal de la Isla de San Andrés, tomado del Plan de Ordenamiento Territorial San Andrés Isla 2003 – 2020, Documento técnico de soporte, Gobernación Departamento Archipiélago de San Andrés Providencia y Santa Catalina, 2003...... 7 Figura 2: Gráfica del promedio de precipitación media mensual de los años 1959 – 1697, 1994, 2000, 2001, 2002 y los tres primeros meses del 2004, en san Andrés Isla Colombia. Las barras indican el error estándar para cada valor...... 8 Figura 3: Temperatura media mensual en San Andrés Isla. Promedio de datos de 1961 - 1990). Las barras indican los valores máximos y mínimos de temperatura mensual...... 8 Figura 4: Ubicación geográfica de las parcelas de observación en san Andrés Isla. Mapa tomado del Plan de Ordenamiento Territorial San Andrés Isla 2003 – 2020, Documento técnico de soporte, Gobernación Departamento Archipiélago de San Andrés Providencia y Santa Catalina, 2003...... 13 Figura 5: Reclamos simples V caribaeus. La escala de tiempo es segundos y la de frecuencia en kHz. Tipo 1: (a) cuatro silabas repetidas cada tres segundos. La frecuencia empieza un poco más alta de lo que termina “chui chui chui”. (b) Los mismos cuatro llamados pero con frecuencia invertida, empiezan arriba y terminan abajo “chiu chiu chiu”. Tipo 2: (c) Sílaba nasal continua. Nótese el aumento de frecuencia y la repetición constante en el tiempo. Las notas que se ven en la gráfica entre el segundo y tercer llamado, son de otra ave que quedó en la grabación “chiuiii, chiuiii”. Tipo 3: (d) Reclamo de silbido. Empieza abajo, se vuelve más agudo y vuelve a bajar “uiiiiu uiiiiu”. Tipo 4: Reclamos de estrés de V.caribaeus. (e) Reclamo de estrés corto. Esta secuencia de sílabas es repetida indefinidamente hasta que pasa la amenaza que la produjo. (f) Reclamo de estrés prolongado, en dueto de hembra y macho...... 16 Figura 6: Cantos de V. caribaeus. La escala de tiempo es en segundos y la de frecuencia en kHz. (a) Canto 1: Combina el llamado de silbido con los llamados simples y los repite periódicamente cada 2.5 segundos. (b) Canto 2. (c) Canto número 3. (d)Canto 4...... 17 Figura 7: Diálogo entre 2 machos vecinos de V.caribaeus. Grabado en Elsy bar (7:00 am). La escala de tiempo es en segundos y la de frecuencia en kHz...... 18 Figura 8: esquema de cuadrantes donde se midió la vegetación de forma sistemática dentro de cada parcela... 24 Figura 9: Territorios de V.caribaeus en cada una de las parcelas de observación monitoreadas en San Andrés Isla Colombia. Los bordes rojos indican que uno o más de los dueños del territorio tenían anillos de color. En algunos mapas hay indicaciones que me parecieron relevantes en cuanto a vegetación y o presencia de accidentes geográficos en el lugar. (a) Elsy Bar. (b) Pepper Hill, (c) Manuel Pond, (d) Modelo Adventista, (e) Smith Channel, (f) Hooker Bay. Cada parcela media 200 x 200m, cuadriculadas cada 20m...... 27 Figura 10: Número de nidos de V.cariabeus encontrados en cada período de anidación para las seis parcelas de observación monitoreadas durante el primer semestre del 2004 en la isla de San Andrés Colombia...... 30 Figura 11: Frecuencia acumulada de hallazgos de nidos durante el tiempo de estudio ( 15 de Enero a 12 de Junio...... 30 2004) y número de nidos encontrados en cada mes de muestreo...... 30 Figura 12: Numero de nidos encontrados en cada una de las parcelas de observación monitoreadas en San Andrés Colombia. Las barras indican el error estándar de cada valor...... 31 Figura 13: Número de nidos que fallaron en cada uno de los períodos de anidación (CON: Construcción, LAY: Puesta, INC: Incubación, NES: Pichones, NN: Desconocido.). Las barras representan el error estándar para cada valor...... 33 Figura 14: Dendrograma usando la asociación promedio entre grupos (Average Linkage (Between Groups)). .. 36 Figura 15: Gráfico de los eigenvalues para cada uno de los componentes. Las líneas punteadas, representan el criterio por el que escogí los 3 primeros componentes...... 37 Figura 16: Relación entre el promedio de cobertura de hojas, de agua, la profundidad de materia orgánica, y el número de nidos encontrados en cada una de las parcelas...... 38 Figura 17: Relación entre la especie dominante del dosel y el número de nidos de V.cariabeus en cada una de las parcelas...... 39

iii Figura 18: Relación entre la altura promedio del dosel y el número de nidos de V.caribaeus encontrados en cada una de las parcelas...... 39 A partir de estas dos figuras se infiere que V.caribaeus prefiere lugares con altura del dosel promedio de 5m y abundancia de Casearia sp...... 40 Figura 19: Cantidad de especies con frutos carnosos utilizados como alimento por V.caribaeus en cada parcela contra número de nidos encontrados en cada uno de los sitios...... 40 Figura 20: Relación entre la densidad promedio de insectos en cada mes para cada una de las 6 parcelas de observación en San Andrés isla 2004, y la precipitación media mensual de 1959 – 2004...... 41 Figura 21: Correlación entre densidad de insectos y número de nidos en cada una de las parcelas monitoreadas donde se encontraron nidos...... 42 Figura 22: Comparación entre la precipitación media mensual (promedio de 1959 – 1697, 1994, 2000, 2001, 2002 y los tres primeros meses del 2004), con el número de nidos encontrado en cada mes de estudio en San Andrés Colombia, 2004...... 43 Figura 23: Comparación entre el número de nidos encontrados en cada mes para la primera mitad del 2004, la variación de la temperatura para la misma época y el delta de temperaturas (máxima – mínima) para cada mes, (datos promedio de los años 1961 – 1990) en San Andrés Isla Colombia...... 44 Figura 24: Comparación entre el fotoperíodo desde enero hasta Junio en San Andrés, y el número de nidos acumulado en cada fecha. La flecha señala el período entre el momento en que el fotoperíodo llega a 12 horas (10 Marzo 2004) y el momento en que aumentó la taza de hallazgos de nidos (31 Marzo 2004)...... 44 Figura 25: Diferencia absoluta de tiempo de duración del día y la noche, comparado con el número de nidos encontrados en cada mes pero con un desfase de 35 días...... 45

iv INDICE DE FOTOS Página

Foto 1: Parcela Elsy Bar...... 10 Foto 2: Parcela Pepper Hill. El bosque empieza después del potrero...... 11 Foto 3: Manuel Pond...... 12 Foto 4: Parcela de Smith Channel...... 14 Foto 5: Parcela de Hooker Bay...... 14 Foto 6: Vireo caribaeus capturado en red de niebla...... 19 Foto 7: Nido de V. caribaeus en Pepper Hill...... 29 Foto 8 :Pichones de V.caribaeus ...... 31 Foto 9 : Plantas con fruto carnoso consumidas por pichones de V.caribaeus. (a) Fruto verde de Casearia sp. (b) Casearia sp (Flacourtiaceae). (c ) Frutos de Rauvolfia hirsuta (Apocynaceae)...... 34

AGRADECIMIENTOS

Esta tesis fue financiada con la cooperación del programa de becas para la conservación de especies de Fauna y Flora Amenazadas de la Iniciativa para Especies Amenazadas Jorge Ignacio Hernández Camacho y contó con el apoyo del Programa de Monitoreo y Conservación de Aves Migratorias adelantado por ProAves y Conservación Internacional financiado por el Fondo para la Acción Ambiental y el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos

Quiero agradecer a mis directores por toda su ayuda, gracias a ellos aprendí la difícil tarea que es escribir una tesis.

Quiero agradecer al Instituto de estudios Caribeños, Universidad Nacional de Colombia Sede SAI, por ser mi apoyo logístico indispensable. Gracias muy especiales a Gustavo Guzmán por su apoyo y compañía. Gracias a Leppard Lolo Stephenson y a Roland Pomare, por mostrarme las rutas escondidas de San Andrés. Muchas gracias a Kervy Smith, a Shary Rodríguez, y a todo el equipo de voluntarios de ProAves en San Andrés por ser mi familia en la Isla.

Gracias a mi familia porque ellos también “escribieron” esta tesis. Gracias a Carlos por absolutamente todo y muchas gracias a Maya y Piwi.

RESUMEN

Se hizo un seguimiento de la época reproductiva de Vireo caribaeus desde el tiempo de cortejo hasta la partida de los pichones. La duración total de este proceso fue de dos meses y medio aproximadamente (fin de marzo a principio de Junio de 2004). La duración de los períodos de anidación no fue muy diferente a otras especies de su mismo género y cercanas genéticamente a V.caribaeus. De acuerdo a los resultados encontrados la estacionalidad reproductiva podría estar relacionada con el fotoperíodo como disparador y con la abundancia de alimento (causada por el aumento de precipitación) como causa última. La estrategia de la especie probablemente consiste en reproducirse antes del pico de lluvias para que cuando los pichones salgan del nido, haya abundancia de alimento y sea mayor la probabilidad de su supervivencia. V. caribaeus escoge hábitats secos, con abundancia de hojas secas y cobertura del dosel moderada, para su reproducción. La depredación y cercanía de recursos alimenticios pueden influenciar el lugar donde pone sus nidos. Teniendo en cuenta que el hábitat en el que se encontraron más nidos corresponde a un área de cobertura vegetal no protegida en San Andrés y destinada a la agricultura, se deben implementar planes de manejo para evitar que este hábitat desaparezca y se vea afectada la especie. Hubo un gran porcentaje de las aves residentes en la isla que también se reprodujeron en esta época, sugiriendo así, que los parámetros que influyen en la estacionalidad reproductiva se pueden generalizar a la isla y posiblemente al Caribe.

1 INTRODUCCIÓN

Actualmente hay un vacío de información en cuanto a la ecología reproductiva de aves tropicales y es aún mayor para las aves amenazadas (Renjifo et al., 2002; Stutchbury & Morton, 2001). En Colombia, llenar algunos de estos vacíos de información, podría significar sentar bases sólidas que permitan tomar decisiones correctas de manejo para la conservación de nuestra biodiversidad.

El estudio de la ecología reproductiva en aves, es considerado como una herramienta importante para la detección del estado de salud poblacional y de la condición de los hábitats en los que se encuentran, (Martin & Geupel, 1993). Un conjunto de variables y condiciones ecológicas, medioambientales, y fisiológicas, pueden indicar a las aves cuándo es el momento para empezar a reproducirse. Es importante para los investigadores conocer cuales son estas interacciones entre las especies y su medio ambiente, para así ser conscientes de sus necesidades y requisitos y para permitir actuar en beneficio de las especies y su entorno.

Teniendo en cuenta que para Vireo caribaeus especie endémica de la isla de San Andrés y críticamente amenazada (Renjifo et al., 2002) se han desarrollado en los últimos años estudios enfocados a evaluar el estado poblacional de la especie, algunos aspectos ecológicos y de sensibilización a la comunidad local (Rosselli 1998; Moreno & Devenish 2003), surgió la necesidad de llenar los vacíos de información en cuanto a su biología reproductiva con el fin de abarcar todos los aspectos que permitan generar los lineamientos para una adecuada protección que garantice la supervivencia de la especie a largo plazo en la isla de San Andrés un ecosistema tan vulnerable como es el territorio insular.

La importancia de aportar este tipo de información para especies amenazadas como Vireo caribaeus, que además ha sido poco estudiada, es esencial ya que estos trabajos serán la base para actuar de forma adecuada en el momento de tomar decisiones de conservación.

El primer reporte sobre la reproducción de Vireo caribaeus, fue hecho por Barlow & Nash (1985). Describieron el nido como una “estructura cónica colgando de una horqueta, típica de la familia Vireonidae” a 2m sobre el suelo. Encontraron dos huevos de 19x12.5mm y 18x13mm respectivamente, blancos con puntos cafés en el extremo ancho y puntos más pequeños en el resto de la superficie. Reportaron además la participación de ambos sexos en el cuidado parental. Los nidos descritos fueron encontrados en Junio de1983. Rosselli, (1998) complementó la información afirmando que los padres alimentaban a los pichones con unas frutas pequeñas anaranjadas además de artrópodos. Teniendo en cuenta que hasta ahora los reportes acerca de la reproducción de esta especie habían sido breves y esporádicos, surgió la idea de realizar un seguimiento continuo, con el cual se pudiera complementar el conocimiento existente acerca del Vireo caribaeus y así lograr implementar planes adecuados para su conservación.

Aún estaban por definirse cuestiones como los requerimientos de hábitat en la estación reproductiva, cuáles son los parámetros y estructura del hábitat que buscan los individuos de la especie para anidar, o si lo hacen más frecuentemente en uno u otro hábitat. Además falta información sobre cuál es el tipo de hábitat en el que la especie tiene mayor éxito reproductivo y las posibles razones. Grzybowski et al. (1994) encontró que habían tendencias muy marcadas de escogencia de territorios en el Vireo atricapillus, en Texas central, las montañas de Wichita y en sus áreas aledañas del occidente de Oklahoma, que se basaban principalmente en la estructura de la vegetación, la alta densidad de tallos y una alta cobertura del dosel, o como en Vireo griseus, (en Nebraska sur occidental, Iowa central , sobre la región sur de los grandes lagos hasta el sur de Massachussets, al sur de Mexico (San Luis Potosi, Hidalgo), Texas del sur, Costa del Golfo y sur de Florida) que prefiere hábitats con alta diversidad de especies de plantas (Palis et al., 2001). Martin et al. (1988) proponen que los nidos se ven afectados por el hábitat a dos niveles espaciales. Uno es el del lugar físico en donde se encuentran, y el otro es el nivel de la vegetación y el área que lo rodea. De acuerdo con esto, la escogencia del lugar del nido debe minimizar los riesgos para maximizar la productividad. Podría suceder algo parecido con la escogencia de hábitat de V.caribaeus teniendo en cuenta los diferentes tipos de vegetación en la Isla.

La estacionalidad reproductiva se podría correlacionar con algunas variables bióticas y abióticas. Stutchbury & Morton (2001) proponen que la abundancia y disponibilidad de alimento pueden ser factores importantes que influyen en el inicio de la reproducción en las aves tropicales. Afirman que las estaciones reproductivas de muchgas aves del trópico suelen programarse para momentos en los que hay picos en abundancia de alimento

2 (frutos o insectos) y no por el clima en si. Para el ave tropical insectívora de la familia Trogloditidae, Thryothorus leucotis, sujeta a un hábitat impredecible se comprobó que la abundancia de insectos del sotobosque esta directamente relacionada con la estacionalidad reproductiva (Ahumada, 2001). Sin embargo también hay ejemplos de aves en las que los picos de reproducción no coinciden exactamente con los de alimento y esto puede estar relacionado con que, en el trópico, donde el número de huevos es bajo, la supervivencia de las crías puede depender crucialmente de que en el momento de su salida del nido, e independización de sus padres, exista una gran oferta de alimento (Stutchbury & Morton , 2001. Young, 1995). Alguno de estos patrones podría repetirse para V.caribaeus teniendo en cuenta que es un ave insectívora que habita un lugar estacional, con una época seca y una lluviosa, donde la abundancia de alimento puede variar en el tiempo.

Hay varios estudios como el de Young (1995) y el de Rotenberry & Wiens (1989), que han tratado de dilucidar la relación entre la estacionalidad reproductiva y la precipitación y temperatura. En ambos casos encontraron que la precipitación no tiene incidencia directa en la reproducción sino que está relacionada con la abundancia de alimento o de depredadores y que estos factores sí pueden a su vez regular los procesos reproductivos en las aves. Este tipo de causalidad se denomina causa última , corresponde a las razones evolutivas que han llevado a que procesos reproductivos sucedan en cierto momento y no en otro. Las variaciones en precipitación y temperatura conocidas para San Andrés, podrían tener efectos directos o indirectos en la estacionalidad reproductiva de V.caribaeus.

El fotoperíodo es un factor bastante estudiado como disparador de la reproducción en aves habitantes de las zonas templadas (Hau, 2001), pero no era bien conocido su efecto en las aves tropicales. Se creía que por las pocas variaciones en este sentido en el trópico, este factor probablemente no tendría importancia (Stutchbury & Morton , 2001). Hau (2001) comprobó que, en aves tropicales, los cambios en fotoperíodo se reciben como una señal que llega directamente al hipotálamo, que, a su vez, es quien manda un mensaje a la glándula pituitaria donde se producen las hormonas que desarrollan las gónadas. El fotoperíodo podría representar una causa proximal, es decir el disparador del comportamiento reproductivo. Teniendo en cuenta que San Andrés Isla se ubica a los 12° de latitud norte y presenta una variación de un poco más de una y media horas de luz a lo largo del año, un análisis del cambio en la duración del día relacionado con el número de nidos encontrado hasta esa fecha, podría reflejar si el fotoperíodo está actuando como disparador de la reproducción en V.caribaeus.

A San Andrés llegan más de 100 especies de aves migratorias (McNish, 2003), muchas de las cuales permanecen en la isla durante el período invernal del norte de América. En muchos casos, la época de llegada de las aves migratorias está relacionada con la época de menor disponibilidad de alimento (Rappole et al., 1993). Esto indica que estas aves se adicionan a las comunidades tropicales cuando la competencia por recursos es más intensa. De la misma forma, la partida de las migratorias coincide en muchos casos con picos en abundancia de alimento (Rappole et al., 1993). Hay otros estudios que afirman que la abundancia tras la partida de las aves migratorias es más un efecto climático que una causa de la migración (Rappole et al., sobre estudios de Stiles, (1980), 1993). Por lo tanto, seria también posible que la estacionalidad reproductiva del V.caribaeus tenga alguna relación con la partida de la aves migratorias de San Andrés. Adicionalmente, muchas de las especies de aves migratorias, que llegan a San Andrés, son insectívoras y por lo tanto su presencia podría disminuir un tanto la disponibilidad de este recurso para las aves residentes que lo explotan también.

La abundancia de depredadores es otra variable que ha sido relacionada con la estacionalidad reproductiva de aves. El estudio realizado por Wells et al. (2001), sobre la reproducción del Vireo bellii, en baja California (Méjico), propuso una importante relación entre el momento que las parejas escogen para anidar y la abundancia de depredadores en ese momento. Los depredadores de Vireo belli en este lugar son serpientes, mamíferos pequeños, otras aves y mamíferos medianos como el coyote (Canis latrans) o el zorro (Urocyon cinereoargenteus). Young (1995) explica que la teoría de depredación de nidos se basa en que la época reproductiva se ajusta a momentos en los que se pueden evitar los picos de depredación. Estos picos dependen de la naturaleza de los depredadores. Para V.caribaeus, es necesario conocer quienes son sus depredadores y cual es su impacto en la reproducción, para así poder inferir si también esta variable puede ser relacionada con la estacionalidad de reproducción.

Aún faltan por conocer muchos aspectos de la historia natural de V.caribaeus. En términos de reproducción, hay reportes sobre despliegues agonísticos de canto entre machos (Barlow & Nash, 1985), pero no se conocen las

3 actividades de cortejo de la especie o de cómo se da el establecimiento de parejas o cuándo se inicia la construcción de los nidos. No se sabe cual es el papel del canto de la especie en la época reproductiva o si existen cantos especiales que sólo sean ejecutados en esta época.

Hay estudios detallados acerca de la ecología reproductiva de algunas especies de Vireos, sobre todo los que habitan en Norte América. Sobre las especies sureñas y caribeñas, el estudio es mucho menor. Se conocen generalidades, como que los Vireos construyen nidos abiertos en forma de cono, y suspendidos de horquetas horizontales de plantas. Según Barlow (1985) esta es una de las características diagnósticas de la familia. Las alturas de los nidos varían mucho entre especies pero los períodos de construcción, incubación y de pichones, son similares entre las especies sobre las que se conocen estos aspectos (ver tabla 1).

Cuidado Altura # de Período de Período de Período de post Especie del nido Material de construcción Huevos construcción Incubación pichones pichón Vireo bellii arizonae 1.50 m Pasto seco, corteza, telaraña. 3-5 14 10-12 Pasto seco, corteza, telaraña. Decorado Vireo flavifrons 8 - 13m externo con musgo y líquenes. 3-5 8 14-15 15 4 semanas Vireo gilvus 13 m Pasto seco, corteza, telaraña. 3-5 12-14 16 Vireo griseus 0.3-2.1m 3-5 13-15 9-11 Vireo latimeri 1-3 15 12 0.7 - 1.80 Vireo atricapillus m Pasto seco, corteza, Hojas secas, telaraña 3-5 9-10 14 - 17 10 - 12 Pasto seco, hojas secas, Musgo, Vireo caribaeus 1.3 -2 m Decoración externa con hojas secas. 1-3

*Fuentes de los datos en la Bibliografía.

En términos de conservación, cuáles pueden ser los efectos de presiones en la época reproductiva para esta especie? Zwartjes (2003) hizo una comparación entre la variabilidad genética de especies de Vireos endémicas a islas del Caribe (Vireo latimeri de Puerto Rico y Vireo modestus y Vireo osburni de Jamaica) y sus parientes cercanos del continente y migratorios (Vireo griseus y Vireo altiloquus). Confirmó que la variabilidad genética es menor en especies habitantes de islas, que las de sus co-específicos de tierra firme (el caso de Vireo altiloquus), y encontró que es aún menor la de las especies endémicas. La pequeña variabilidad genética podría darse por hecha en el V.caribaeus, como especie endémica de Vireo de una pequeña isla del Caribe. Esta poca variabilidad se podría ver reflejada en un baja capacidad de adaptación a presiones grandes y o nuevas (recientemente adquiridas, como el efecto de una especie de depredador introducido o cambios repentinos en los hábitats) en la época reproductiva.

A lo largo de esta investigación se intenta dar respuesta a las preguntas anteriores como contribución a la conservación de Vireo caribaeus en la isla de San Andrés.

OBJETIVOS

Objetivo general: Aportar información acerca de la ecología reproductiva de Vireo caribaeus, incluyendo requerimientos de hábitat, patrones reproductivos y sus posibles determinantes.

Objetivos específicos:

1. Hacer un seguimiento del ciclo reproductivo de Vireo caribaeus y verificar que la actividad reproductiva ocurre en la primera mitad del año.

2. Estimar las tasas de éxito de nidos y éxito reproductivo de V.caribaeus mediante un seguimiento detallado desde la construcción de nidos hasta que los pichones los abandonan y determinar qué factores están asociados al fracaso de nidos y en qué período de la anidación se presentan.

3. Determinar si algunas variables bióticas y abióticas están correlacionadas con la estacionalidad reproductiva de V.caribaeus: lluvias, temperatura, fotoperíodo y abundancia y disponibilidad de alimento (ej. insectos).

4. Conocer los requerimientos de hábitat de V.caribaeus durante la estación reproductiva.

5. Grabar el repertorio vocal de V.caribaeus, para ver si existen vocalizaciones especificas de la época reproductiva.

6. Reportar cualquier otra especie de ave que se encuentre anidando en la Isla durante la época de estudio.

7. Realizar talleres prácticos y educativos con niños y adultos de la comunidad local, con el fin de aumentar la conciencia y el interés por ésta y otras especies, para facilitar la ejecución de planes efectivos para su conservación.

METODOLOGÍA

Área de estudio:

La isla de San Andrés está situada entre 12º 20’ 55’’ y 12º 35’ 37’’ de latitud N, y 81º 40’ 49” y 81 43’ 49’’ de longitud E. Forma parte geográfica de las antillas menores, limitando al Occidente en el curso del meridiano 82 con Nicaragua, y al Nor Nor Este con los cayos y bancos de Jamaica (Barriga et al., 1969). Es una Isla de origen coralino que data del Mioceno (Barriga et al., 1969). El 20 % de la Isla al extremo norte, se encuentra urbanizada, y es donde vive el mayor porcentaje de la población. Se calcula que la isla puede tener unas 80,000 personas, número mayor al arrojado por el último censo ya que hay lugares donde la población no se dejó censar por irregularidades en su permanencia legal en la isla. De acuerdo con los estándares de urbanismo, la Isla está sobre poblada con 1274 habitantes/Km2 en un área de tan solo 27Km2 (Gobernación Departamento Archipiélago SA, P y SC, 2003).

La Isla fue declarada reserva de biósfera en el año 2000 con el propósito de conservar los recursos genéticos que contiene, promover el desarrollo social y humano dentro del territorio, y apoyar las iniciativas de investigación y educación en torno al desarrollo sostenible. Como todas las reservas de biósfera, tiene una zona núcleo protegida legalmente, que consiste del área de la cuenca del Cove y los bosques de manglar, una zona de amortiguamiento que rodea las áreas protegidas del núcleo y una zona de transición hacia las áreas urbanas y de intervención antrópica alta (CORALINA, 2002). El área a su vez fue recientemente declarada como Área Importante para la Conservación de las Aves (AICA), teniendo en cuenta la importancia y particularidades únicas de su avifauna (BirdLife 2004).

En este momento, San Andrés es un lugar con problemas sociales, económicos y de medio ambiente, complejos. La historia ha generado conflictos culturales y económicos que se acentuaron desde hace algunos años y por lo tanto no permiten que haya un desarrollo adecuado en las comunidades. Desde el punto de vista medio ambiental, la ignorancia y planeación equívoca en el pasado, causaron daños graves a los ecosistemas terrestres y marinos. A pesar de todo esto, los problemas no están fuera de control y hay muchas entidades y personas trabajando actualmente para solucionarlos (CORALINA, 2002. Gobernación Departamento Archipiélago SA, P y SC, 2003. Maya et al. 1998.)

Vegetación: Los parches de vegetación nativa más abundante corresponden a bosque seco ralo, bosque denso alto y finalmente bosques de manglar de la siguiente manera: El bosque seco ralo (30.6 % del área rural), es un bosque con vegetación nativa alternada con palma de coco y otras plantas que en el pasado fueron cultivadas extensivamente (como el algodón). Tiene el dosel abierto con un estrato arbustivo denso y abundancia de plantas caducifolias adaptadas a la sequía. El Bosque denso alto (4.1 % del área rural) contiene las especies maderables que ocuparon en el pasado toda la extensión de la isla como cedros y ceibas. Su dosel es alto y cubierto y tiene un estrato arbustivo denso; es un bosque con alta reserva de agua en el suelo y vegetación. Finalmente los bosques de manglar (5.4 % del área rural) se encuentran inundados la mayor parte del año y de acuerdo a su ubicación y cercanía a la línea costera, tienen diferentes grados de salinidad y características de composición vegetal. El resto de la cobertura vegetal rural corresponde a rastrojo con palma de coco, sitios que han servido de cultivos en el pasado, pero que, abandonados, se han llenado de vegetación arbustiva variada, mezclada con plantas cultivables como frutales, cultivos activos variados y potreros utilizados en la cría y sostenimiento de vacas, cabras o caballos (CORALINA, 2002. Gobernación Departamento Archipiélago SA, P y SC, 2003. ver figura 1).

7 Clima: La precipitación total promedio anual en la Isla de San Andrés es de 1900mm, cantidad que se distribuye irregularmente en dos períodos: una época seca (febrero a abril) con valores promedio mensuales inferiores a 50mm y una época lluviosa (junio a diciembre) con precipitación promedio mensual superior a los 150mm (CORALINA, 1998). La figura 2 muestra una compilación de datos de años diferentes para valores de precipitación media mensual en San Andrés Isla, donde se ve claramente el patrón de sequía y lluvias.

70 0

600

50 0

400

300

200

10 0 Precipitación media mensual (mm)

0 ene feb mar abril may jun jul ago sep oct nov dic Mes del año

Figura 2: Gráfica del promedio de precipitación media mensual de los años 1959 – 1697, 1994, 2000, 2001, 2002 y los tres primeros meses del 2004, en san Andrés Isla Colombia. Las barras indican el error estándar para cada valor.

La temperatura en San Andrés es muy constante con una oscilación media de 2.5ºC en todo el año, siendo diciembre y enero los meses más fríos (Barriga et al., 1969; Datos de 1963 – 1990, ver figura 3).

15 Temperatura (ºC) 10

0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic Mes

Figura 3: Temperatura media mensual en San Andrés Isla. Promedio de datos de 1961 - 1990). Las barras indican los valores máximos y mínimos de temperatura mensual.

Especie de Estudio (Vireo caribaeus):

La familia Vireonidae está compuesta por cuatro géneros (Cyclarhis, Vireolanius, Vireo y Hylophilus) siendo Vireo el género más grande con 26 especies (American Ornithologysts Union, 1983). Dentro de este género, se proponían divisiones de tres subgéneros Vireosylva, Lanivireo y Vireo (American Ornithologyst Union, 1983). Sin embargo, las relaciones filogenéticas de este grupo no eran aceptadas totalmente. El estudio de Johnson et al. (1988) basado en el análisis de variaciones protéicas por medio de electroforésis, recomendaba eliminar las divisiones sub genéricas para el género Vireo. Un estudio posterior, realizado por Murray et al. (1994), basado en el análisis de una secuencia del citocromo b, una proteína altamente conservada del ADN mitocondriál, concluyó que la división sub genérica debería continuar, menos para Lanivireo que debería hacer parte de Vireo. En lo que están de acuerdo ambos estudios (Jonson et al., 1988; Murray et al., 1994) es que en el género Vireo hay dos clados principales. Uno está compuesto por los llamados Vireos de ceja (eye–lined vireos), y el otro clado es el de los vireos de anillo en el ojo (eye–ringed vireos), al que pertenece el Vireo caribaeus.

Una particularidad de esta familia, es que presenta una alta tasa de endemismos en las islas del Caribe. Hay vireos endémicos en Jamaica (Vireo modestus y V. osburni), Puerto Rico (Vireo latimeri) y Cuba (Vireo gundlachii), y San Andrés. Sin embargo, no es muy amplio el estudio acerca de la ecología reproductiva de estas especies con la excepción de Vireo latimeri, de quien se conoce a fondo (Woodworth, 1997).

El vireo de San Andrés, Vireo caribaeus, o Chincherry, como es conocido localmente (Moreno & Devenish, 2003), es un ave endémica catalogada como en peligro crítico (CR) en el libro rojo de especies amenazadas de Colombia, según las clasificaciones de la UICN (Renjifo et al, 2002), aunque Moreno y Devenish (2003), proponen que debe ser catalogada como vulnerable (VU) únicamente. Las razones de la clasificación de la UICN son principalmente una distribución reducida, hábitat fragmentado y en descenso y la presencia de sub poblaciones pequeñas (Renjifo et al., 2002). Los estudios acerca de su distribución y estado poblacional, afirman que la especie se encuentra en todos los hábitats de la Isla (Rosselli, 1998; Moreno & Devenish, 2003).

Protocolos de campo:

La metodología con la que realicé este trabajo, en gran parte corresponde a la propuesta por T. E. Martin y colaboradores en el Protocolo de Campo para el Monitoreo de Aves en Reproducción (Breeding Biology Research & Monitoring Database BBIRD), publicado por el Montana Cooperative Wildlife Research Unit de la Universidad de Montana en 1997 y disponible en Internet. El protocolo contiene instrucciones que van desde la escogencia de los sitios de trabajo, hasta ejemplos de los formatos en los que se pueden tomar los datos. En algunos casos se hicieron modificaciones o ajustes, teniendo en cuenta que ciertas cosas debieron adaptarse a características particulares de este estudio. En los casos donde sea pertinente se hará esta aclaración.

1. Exploraciones.

Al principio del estudio, desde el 15 de enero hasta el inicio de febrero, hice recorridos de exploración por la isla, para familiarizarme con la especie y con los tipos diferentes de vegetación. Esto tuvo el propósito de determinar la ubicación de parcelas de observación de área fija en las que se continuaría el seguimiento permanente durante la época de estudio, desde el 15 de enero hasta el 15 de Junio. Construí dos parcelas de observación en tres hábitats representativos de la Isla, bosque ralo, bosque denso y bosque de manglar (Gobernación departamento Archipiélago de San Andrés , Providencia y Santa Catalina. 2003).

Una parcela se define como un área fija de 4000 m2 en forma de un cuadrado de 200 m de lado recomendada para monitoreo de nidos en hábitats de vegetación densa (Martin et.al 1997) Para cada tipo de hábitat ubique dos parcelas distribuidas a lo largo de la isla y separadas por al menos 200 m. de forma que pudieran ser consideradas como muestras independientes. Señalicé cada parcela, con la ayuda de una brújula, con cuerdas de color ubicadas cada 20 metros en árboles. Cada parcela quedó marcada permanentemente hasta el fin del estudio con números del 0 al 10 y letras de la A a la J que sirvió para la orientación dentro de cada sitio.

Cada parcela fue visitada cada cuatro días. Este intervalo de tiempo entre cada visita se recomienda en estudios de monitoreo de nidos para lograr un equilibrio entre la perturbación que se genera en estas visitas y la necesidad de no dejar demasiado tiempo sin revisar los nidos (Martin et al., 1997). Al principio, antes de que comenzara la reproducción (enero – marzo), solo visitaba una parcela por día, por la mañana de 6:30 a 11:00, pero una vez empecé a encontrar nidos (final de marzo) , visité dos parcelas al día con el mismo esquema de cuatro días de intervalo entre parcelas alternando las horas de visita una vez por la mañana, de 6:30 a 11:00 AM, y una vez por la tarde, de 2:30 a 5:00 PM. Este aumento en el esfuerzo de muestreo fue una adaptación mía de la metodología con el propósito de maximizar las horas de búsqueda de nidos y disminuir la longitud del intervalo entre visitas a las parcelas.

Descripción de las parcelas de sur a norte (ver figura 4):

Bosque ralo a. Elsy Bar: es una de las carreteras que comunica la Isla de oriente a occidente, ubicada aproximadamente a 1.5Km de la punta sur. Al entrar por ésta, aproximadamente 600m en dirección al occidente, hay un caminito que entra al bosque del costado sur. La parcela se ubicó aproximadamente a 200m de esta entrada. La vegetación es típica de bosque seco ralo caracterizada por vegetación arbustiva densa, bastantes lianas espinosas, palma de coco y dosel bajo y abierto con árboles de gran porte. La zona está rodeada de lotes de cultivos y algunos potreros donde hay ganado. Esta zona de la Isla es rural y es donde muchas personas tienen sus cultivos. Es plana y bastante seca (ver foto 1).

Foto 1: Parcela Elsy Bar.

b. Pepper Hill: A 3Km al norte de Elsy Bar, subiendo por Sound Bay Road, también conocida como la subida al radar, y que atraviesa la Isla desde Dorna Pond en el oriente, y hasta West View en el occidente. Esta carretera atraviesa la parte más septentrional de la loma que recorre longitudinalmente la isla, en la cima de la misma hay una casa donde funciona el Centro Ecoturístico Caribe Azul, este centro administra los terrenos del costado oriental de la montaña. Justo desde el filo de la montaña y hacia el oriente, se ubicó la parcela. La vegetación en

10 Pepper Hill es más densa en algunas partes que la de Elsy Bar. Sobretodo hacia la parte inferior de la montaña, hay un dosel alto y cubierto. Tiene zonas con muchos almendros, Terminalia catappa (Combretaceae), y al igual que Elsy Bar, mucha vegetación arbustiva y lianas espinosas. El Centro Ecoturístico Caribe Azul, tiene como meta comprar las tierras que administra para protegerlas. En el momento, son casualmente utilizadas por los recolectores de coco y algunos cazadores de cangrejo e iguana que las visitan para extraer estos productos (ver foto 2).

Foto 2: Parcela Pepper Hill. El bosque empieza después del potrero.

Bosque denso c. Manuel Pond: Es una pequeña laguna permanente situada en la cuenca el Cove, donde se encuentra la mayor reserva de agua subterránea de la Isla. Para llegar a Manuel Pond, hay que entrar a por Duppy Gully, una carretera destapada que atraviesa la isla en la parte central, perpendicular a esta, por el costado oriental se localiza perpendicularmente a la vía Harmony Hill que llega al centro poblado La Loma. Por Duppy Gully hay que llegar hasta el acueducto y justo en frente, hacia el sur, hay un camino pequeño que se interna en el bosque. Aproximadamente a 500m por este camino, se localiza Manuel Pond. La parcela se ubicó aproximadamente a 40m al sur de la laguna, dentro de un predio privado. Es una zona protegida por formar parte de la zona núcleo de la reserva de biósfera, y en la cual está prohibida la tala. El bosque es alto y con un dosel contínuo, es húmedo y hay bastantes plantas epífitas árboles grandes como mangos Mangifera indica (Anacardiaceae), cedros Cedrela ulmifolia (Meliaceae) y ceibas Ceiba pentandra (Bombacaceae). Es un relicto de lo que fue alguna vez la vegetación de toda la Isla (ver foto 3). d. Modelo Adventista: Por la entrada al Colegio Modelo Adventista, localizada en el costado occidental de la isla, aproximadamente a 450m al norte del Restaurante West View. Desde el colegio, siguiendo 200m por un camino hacia el norte, se interna en el bosque. En este lugar, hay un “gully” (quebrada) temporal , uno de los bordes de la parcela correspondía al borde de este gully. La vegetación en este sitio es prácticamente igual a la de Manuel Pond. El bosque denso en la Isla es un solo fragmento de vegetación y por lo tanto es bastante homogéneo.

11 Foto 3: Manuel Pond.

Manglar e. Smith Channel: Aproximadamente a 600m al sur de la entrada de Tom Hooker, carretera paralela entre Elsy Bar y Sound Bay Road, hay una carretera perpendicular que conduce a unas fincas que se ven desde la carretera principal. Entrando por este camino y atravesando algunos cultivos y potreros, se llega al borde occidental del manglar. Ubiqué la parcela a 15m del borde del manglar y se adentraba los 200m en él. Este manglar está muy bien conservado. La especie vegetal dominante es Rhyzophora mangle y la mayoría de árboles sobrepasan los 15m. En la primera parte del año estaba parcialmente inundado pero con la llegada de las lluvias, el nivel del agua alcanzó los 2m de altura en sus zonas más profundas. Las plantas del sotobosque son Rhyzophora mangle (Rhyzophoraceae) y Achrosticum aureum (Adianthaceae), y en los árboles del dosel hay gran cantidad de epífitas y orquídeas que no identifiqué. Este manglar hace parte de la zona núcleo de la reserva de biósfera por lo tanto está protegido (ver foto 4). e. Hooker Bay: La entrada a este manglar, es por un taller de reparación de lanchas que hay sobre la carretera principal a la altura de El Bight, una cuadra antes hacia el sur, de las oficinas de CORALINA. El manglar es angosto en este punto y al otro lado hay cultivos y potreros. Ubiqué la parcela en el centro del manglar. Uno de los bordes de la parcela estaba como a 40m de una de las lagunas internas. Este manglar es homogéneo en composición en el sector donde hice el monitoreo, siendo Avicenia germinans (Verbenaceae) la especie dominante. También tiene un sector pequeño, el más cercano al borde de la laguna interna, con Rhyzophora mangle joven, no mayor a 2m de altura. A diferencia de Smith Channel, este manglar fue muy maltratado con contaminación en el pasado y todavía se está recuperando. Adicionalmente, su cercanía al mar hace que esté inundado todo el tiempo, aunque en diferente grado de acuerdo a la época de sequía y lluvia. Las corrientes acumulan gran cantidad de escombros y desperdicios en la vegetación. Hay zonas de vegetación muy densa aunque no hay un estrato arbustivo definido. Actualmente forma parte del Parque Regional Bahía Hooker y se encuentra legalmente protegido (ver foto 5).

Figura 4: Ubicación geográfica de las parcelas de observación en san Andrés Isla. Mapa tomado del Plan de Ordenamiento Territorial San Andrés Isla 2003 – 2020, Documento técnico de soporte, Gobernación Departamento Archipiélago de San Andrés Providencia y Santa Catalina, 2003.

13 Foto 4: Parcela de Smith Channel.

Foto 5: Parcela de Hooker Bay.

14 La rutina al visitar una parcela era realizar recorridos por diferentes lugares de la misma, y de duración establecida, 4,5 horas en la mañana y 2,5 horas en la tarde, durante los cuales se efectuaba la toma de datos. Antes de que comenzara la época reproductiva, se anotaron datos con respecto al comportamiento de Individuos de la especie, de los territorios de los habitantes de las parcelas y sobre los cantos escuchados y grabados. Esto se lograba siguiendo activamente a las aves observadas por períodos prolongados de tiempo.

Adicionalmente, en el estudio incluí anotaciones en relación a las interacciones de V.caribaeus con las otras especies, de aves principalmente, pero también de algunos reptiles. Esto se hizo con el propósito de identificar posibles depredadores y competidores. Anoté también las reacciones del Vireo en presencia del observador o de alguna otra especie, con el propósito de ajustar mi comportamiento para no ser un disturbio grande que influyera demasiado en el comportamiento de la especie.

2. Repertorio vocal de Vireo caribaeus.

Para relacionar los cantos de V.caribaeus con la época reproductiva, hice dos cosas. La primera fue grabar todas las vocalizaciones en campo, y lo segundo fue clasificar los diferentes cantos para comprobar si hay algunos que se emitan únicamente en la época de reproducción.

Los cantos fueron grabados usando una grabadora SONY TCM-200DV con un micrófono AIWA adaptado. Hice estas grabaciones durante todo el estudio con el propósito de lograr ver patrones de cambio en los cantos a través del tiempo y así relacionar esto con la época reproductiva. El tema de los cantos tampoco corresponde a un procedimiento de BBIRD. Fue un aporte personal con el que quería recopilar información sobre el repertorio vocal de V.caribaeus. Los cantos grabados se introdujeron al programa SYRINX (John Burt, www.syrinxpc.com) para generar espectrogramas. Estos espectrogramas permiten analizar los cantos gráficamente desde el punto de vista físico. Se muestran variaciones y diferencias que posiblemente no pueden ser detectadas auditivamente y además se registra por primera vez este tipo de dato para la especie en cuestión.

El Vireo caribaeus canta a todas horas del día (Moreno & Devenish, 2003). Tiene además un repertorio muy variado de cantos y reclamos (Barlow & Nash, 1985) y yo tuve la oportunidad de grabar muchos de ellos durante la época de estudio. Entre los vireos, hay dos grupos divididos por el tipo de canto (Borror, 1972). El primer grupo es el de los vireos con cantos relativamente largos y cantados lentamente (15 por minuto), al que pertenece V.caribaeus, y el segundo grupo es el de los vireos de canto corto y rápido, al que pertenece el Vireo altiloquus, otro habitante de la isla.

Después de un análisis auditivo, dividí el repertorio de V.caribaeus en tres grupos: los reclamos, los cantos y los diálogos. Para todos se construyó el espectrograma respectivo. Los reclamos son vocalizaciones sencillas que emiten tanto machos como hembras y que son innatas. Son utilizadas para avisar la presencia de predadores entre otras. Los cantos son vocalizaciones más complejas, solo emitidas por los machos y son aprendidos. Son utilizados por lo general en actividades de cortejo y territorialidad. Los diálogos son series de cantos interpretadas por dos aves diferentes en sincronía. Dependiendo de la especie, este tipo de vocalización puede estar asociada a la territorialidad y la comunicación entre vecinos (Sibley, 2001).

Los reclamos en V.cariabeus son los más sencillos. El primer tipo, consiste de llamados de 3 a cinco silabas que pueden variar en velocidad y en frecuencia (ver figuras 5 a y b). Otro tipo de reclamo constituye de una sílaba nasal contínua que sube de frecuencia (Ver figura 5 c). El tercer tipo de reclamo es un silbido que sube y baja de frecuencia (ver figura 5 d). Por lo que observé, estos reclamos son repetidos indefinidamente cada 4 segundos (en promedio) y sirven como medio individual de reconocimiento entre los vecinos de territorio y para la localización de la pareja mientras se forrajea en vegetación demasiado densa. Sólo son interpretados por los machos. El reclamo que comparten tanto macho como hembra es el cuarto tipo y lo llamo de estrés (ver figuras 5 e y f). Es un reclamo que resulta cuando hay intrusiones al territorio, por ejemplo con un playback, o cuando hay un observador o un depredador muy cerca de un nido. Por lo general el macho es quien empieza primero y si la amenaza persiste, la hembra se une en un reclamo que puede durar hasta 3 minutos continuos.

(a) (b)

(e) (f)

Figura 5: Reclamos simples V caribaeus. La escala de tiempo es segundos y la de frecuencia en kHz. Tipo 1: (a) cuatro silabas repetidas cada tres segundos. La frecuencia empieza un poco más alta de lo que termina “chui chui chui”. (b) Los mismos cuatro llamados pero con frecuencia invertida, empiezan arriba y terminan abajo “chiu chiu chiu”. Tipo 2: (c) Sílaba nasal continua. Nótese el aumento de frecuencia y la repetición constante en el tiempo. Las notas que se ven en la gráfica entre el segundo y tercer llamado, son de otra ave que quedó en la grabación “chiuiii, chiuiii”. Tipo 3: (d) Reclamo de silbido. Empieza abajo, se vuelve más agudo y vuelve a bajar “uiiiiu uiiiiu”. Tipo 4: Reclamos de estrés de V.caribaeus. (e) Reclamo de estrés corto. Esta secuencia de sílabas es repetida indefinidamente hasta que pasa la amenaza que la produjo. (f) Reclamo de estrés prolongado, en dueto de hembra y macho.

Los cantos, son mezclas supremamente variadas de los reclamos. No son muy prolongados y también son vocalizaciones que sirven en el cuidado del territorio. Son exclusivamente Interpretados por los machos. Hay cuatro cantos diferentes. El primer tipo se puede ver en la figura 6 (a). El canto número 2 comienza con una serie de cuatro llamados, seguidos por una sílaba aguda y otra serie de llamados como los primeros, luego hay unas notas un poco nasales y finalmente un trino muy agudo y rápido. Después de 5 segundos de silencio, el ave repite exactamente el mismo patrón (ver figura 6 (b)). El canto número 3 es un poco más complejo que el anterior, pero con las mismas bases melódicas. Comienza con una serie de llamados y continúa con trinos a diferentes frecuencias e intercalados con las sílabas nasales. Es más largo que el anterior (ver figura 6 (c)). Un cuarto canto, un poco diferente a los dos anteriores, es el que se muestra en la figura 6 (d). Comienza con la misma serie de llamados que puede variar de tres a cinco, luego unos trinos con la nota nasal y finalmente otros llamados.

(a) (b)

( c ) (d)

Figura 6: Cantos de V. caribaeus. La escala de tiempo es en segundos y la de frecuencia en kHz. (a) Canto 1: Combina el llamado de silbido con los llamados simples y los repite periódicamente cada 2.5 segundos. (b) Canto 2. (c) Canto número 3. (d)Canto 4.

17 Los diálogos son simplemente las repeticiones de los cantos individuales de los machos de territorios vecinos. Lo interesante es que cada macho tiene su canto y lo repite en secuencia con el macho vecino. La duración del silencio intermedio entre los cantos es perfecta para dejar escuchar el canto del vecino. Los vecinos 99% (si no 100%) tienen cantos diferentes y cambian su canto cuando escuchan su propio canto en playback. Un ejemplo de diálogo se ve en la figura 7.

Figura 7: Diálogo entre 2 machos vecinos de V.caribaeus. Grabado en Elsy bar (7:00 am). La escala de tiempo es en segundos y la de frecuencia en kHz.

3. Anillamiento:

El marcaje con anillos de colores permite ver cuántos nidos construye una hembra, cuántas parejas sostiene y cual nido es suyo (Martin et al., 1997). Mediante la observación de los individuos anillados en campo, se pueden generar mapas de sus territorios y se pueden seguir sus actividades en el tiempo (Martin et al., 1997). Además de las observaciones durante los recorridos en las parcelas, capturé individuos y los marqué con anillos de colores. Utilicé las estaciones de anillamiento Pepper Hill y Smith Channel, del Programa de Monitoreo y Conservación de Aves Migratorias de ProAves.

Cada estación de monitoreo consiste en una serie de 15 redes en línea en lugares fijos. De esta forma logré anillar individuos habitantes de mis parcelas que, en estos dos casos, eran aledañas a la estación de monitoreo del Programa. Para el resto de parcelas, y posteriormente para las dos anteriores también, las capturas se realizaron con una sola red de niebla móvil (ver foto 6). Como los vireos tienen territorios fijos, fue más factible capturar un mayor número de individuos diferentes si se movía la red a un lugar cercano a los territorios o dentro de los mismos (en la medida de lo posible y siempre dentro de la parcela de observación).

Las marcas de colores las fabriqué con la cobertura plástica del alambre de cobre, cortándola en pequeños cilindros de aproximadamente 4mm. La cobertura de alambre es muy buena ya que mantiene su forma cilíndrica y su color no se desvanece. Corté los anillos a lo largo para poderlos abrir y con ayuda de una pinza se los ponía a las aves y los pegaba con silicona líquida. Los colores utilizados fueron blanco, negro, verde claro, verde oscuro, rojo, azul oscuro, azul claro y amarillo. Cada ave tenía una combinación única de color con la cual podía ser reconocida posteriormente en campo.

Foto 6: Vireo caribaeus capturado en red de niebla.

4. Seguimiento del ciclo reproductivo:

En la búsqueda constante de claves que signifiquen el inicio de la estación reproductiva, puede suceder que el observador se sugestione e interprete comportamientos o acciones de las aves, de forma equivocada. Para evitar un poco esta sugestión innata en el observador, los parámetros de búsqueda de nidos y de identificación de comportamientos reproductivos que seguí fueron los sugeridos por Martin & Geupel, 1993. Ellos explican que es muy importante observar el comportamiento de los adultos, mirar detenidamente si tienen o recogen material de construcción como hojas, pastos, etc, observar y seguir en lo posible a la hembra que es quien en la mayoría de los casos se dedica a la construcción de los nidos. Hay comportamientos claves que pueden indicar que hay un nido cerca, por ejemplo, un ave estresada puede saltar y retroceder siempre mirando en una dirección que muy probablemente es la del nido, o también, puede volar en círculos pero siempre entrar a un parche de vegetación por un punto determinado. La búsqueda sistemática debe hacerse teniendo en cuenta las características de hábitat que el ave frecuenta o donde es común verla. Todo esto combinado con la evidencia observada en las capturas realizadas por el programa de monitoreo de aves migratorias con un esfuerzo de muestreo de 48 horas/red al día donde a partir de los datos de la presencia de parche de incubación y protuberancia cloacal se determinó el momento en que la temporada reproductiva había comenzado, la combinación de ambas metodologías reduce el sesgo en las observaciones iniciales.

Con el primer hallazgo de un nido comenzó la etapa del monitoreo de los mismos. Los datos fueron registrados en unas tarjetas diseñadas por los autores del protocolo de BBIRD, llamadas las tarjetas de nidos (nest cards)(ver apéndice 1). Cada nido tiene una tarjeta propia en la cual se plasma toda la información que se recoge en el tiempo de monitoreo. La tarjeta se divide en varias secciones.1) La sección de la ubicación física del nido y la descripción del lugar donde se encuentra, que es además, lo primero que se registra para garantizar que el observador pueda ubicar al siguiente día de muestreo. 2) La sección contiene toda la información acerca

19 del esfuerzo de búsqueda, el tiempo que tomó encontrar el nido y el método utilizado para encontrarlo. En el momento de encontrar un nido, se anotaba cual había sido el método de búsqueda. Los métodos fueron el comportamiento de los padres, búsqueda sistemática, comportamiento de los pichones y el azar. Un nido podía haber sido encontrado por más de un método y esto era anotado en la tarjeta de nido. 3) La tercera sección es acerca de la vegetación que sostiene el nido y acerca de los materiales que componen el mismo y 4) una sección en la cual se anota el destino final del nido, su éxito o fracaso. Al reverso de la tarjeta hay una tabla que se llena cada vez que el nido es visitado y en la que se anota todo lo ocurrido durante la visita: la hora, duración de la visita, contenido del nido, actividad de los adultos y cualquier comentario que el investigador considere importante durante su observación.

Durante las visitas a los nidos, siempre traté de minimizar la perturbación a las aves, el acercamiento era silencioso y procurando no ser visto. El contenido de los nidos era verificado cuando era posible y mientras no estuvieran los adultos presentes. En lo posible no se espantaron las aves de su nido mientras estaban en él, solo en casos extremos en los que no había podido ver directamente el contenido del nido, recurría a este método. Una adaptación personal de la metodología durante el monitoreo, fue graduar las distancias adecuadas entre el nido y el observador así como los momentos apropiados para revisar directamente el contenido de los nidos.

El análisis de los datos acerca de la reproducción de V.caribaeus fue el siguiente: a. Estacionalidad reproductiva: Por medio de una gráfica de los hallazgos de nidos, que combine la frecuencia acumulada de nidos encontrados y el número de hallazgos a través del tiempo de estudio, se puede ver el momento del tiempo en que se empiezan a registrar los primeros nidos y cuando sube o baja la tasa de hallazgos. El punto de la gráfica, de frecuencia acumulada, con mayor pendiente reflejará el pico de la estación reproductiva y el rango de días en los que se hayan encontrado nidos representará la duración de la estación reproductiva. b. Índice de Mayfield (1961) para el éxito de nidos: Mayfield aclaró una situación muy importante para los investigadores que realizaban monitoreo de nidos. Esto fue el concepto de que la suma del “número de huevos encontrados” no es igual a la figura de “número de huevos puestos”. Su método de análisis permite calcular las probabilidades de supervivencia o fracaso en cada uno de los períodos de anidación, y además permite reducir el error que tienen los datos, ya que aunque es ideal y se invierte esfuerzo en encontrar los nidos temprano, la realidad en campo es diferente. Algunos nidos se encuentran durante el período de construcción pero muchos otros se encuentran en las demás etapas de anidamiento.

Conceptos del modelo: - Exposición: Numero de días en los que un nido es observado hasta que es exitoso o falla. Se expresa en unidades Día nido. - Un Día nido: Un nido observado durante un día (Requiere dos visitas consecutivas).

El método se basa en el concepto de “días nido” como unidad de exposición. Un “día nido” corresponde a un día en el que un nido estuvo bajo observación. De esta forma, 5 nidos observados por 6 días corresponden a 30 “días nido” al igual que 30 nidos observados por un día también corresponden a 30 “días nido”. Un nido visitado después de cinco días de haber sido encontrado representa 5 días nido y así sucesivamente. El tiempo de exposición de un grupo de nidos, corresponde a la suma de “días nido” de cada uno.

Suposiciones: - Un nido que solo fue visitado una vez no tiene tiempo de exposición. Dos visitas consecutivas hacen 1 día nido de exposición. Un nido del que se sabe su existencia hace cinco días, representa un tiempo de exposición de 5 días nido sin importar si fue visitado cada día o al final de ese intervalo de días. - Cuando un nido falla entre 2 visitas, se asume que falló en el lapso intermedio del número de días entre visita y visita. Si un nido no era visitado hace cuatro días y en el cuarto es encontrado predado, por ejemplo, se asume, si no hay otra evidencia que indique lo contrario, que el evento ocurrió dos días antes de la visita al medio día. El tiempo de exposición para este nido solo sería hasta la fecha en que se calcula ocurrió el evento de depredación.

20 - La probabilidad de fracasar en cada una de las etapas de anidación es diferente. Cada etapa tiene características intrínsecas que la hacen más o menos susceptible al fracaso. Por ejemplo, un pichón puede ser más conspicuo para un depredador que un huevo.

Parámetros: Cada período de anidación tiene una duración en número de días, que es igual para todos los nidos de una misma especie. J = días de duración del período xn de anidación xn son los períodos de anidación : Construcción, incubación y presencia de pichones.

Para cada período de anidación, hay una Probabilidad Diaria de Supervivencia, PDS, constante y desconocida, de que el nido visto en el día j del período xn, sobreviva hasta el día j + 1. De esta forma, la probabilidad de que un nido sobreviva a un período completo de anidación corresponde a PDSJ . K, es el número de nidos encontrados y está compuesto por un vector (Yk, Tk). Yk = 1 si el nido fue exitoso o 0 si el nido falló. Tk es igual al número de días que el nido fue observado.

Si PDS es la probabilidad diaria de que un nido sobreviva, entonces:

PDS = 1 – K -∑ Yk ∑ Tk

La multiplicación de las probabilidades de supervivencia para cada período de anidación, es entonces la probabilidad total de que un huevo eclosione y finalmente vuele de su nido. Esta probabilidad representa el éxito de los nidos y a su vez el éxito reproductivo de los padres.

5. Variables bióticas y abióticas asociadas a la reproducción: a. Lluvia y Temperatura: Los datos del IDEAM para 2004, no están actualizados para todos los meses de estudio, solo había hasta el momento, información de enero febrero y marzo. Para complementar esta carencia, hice una comparación de datos de precipitación de varios años diferentes para ver el patrón general de lluvias en la Isla y tener una idea de los cambios mensuales de precipitación aunque no fuera la exacta del año en cuestión. Comparando esto con el número de nidos se pretendía ver si existía correlación entre estas variables. Los datos de temperatura también están incompletos entonces la comparación se hizo con los datos promedio de 1959 a 1990. Las correlaciones con número de nidos fueron con respecto a la temperatura media mensual y con respecto al delta de temperaturas máxima y mínima para cada mes. b. Fotoperíodo: Calculé los valores de fotoperíodo para toda la época del estudio (15 de enero a 15 de junio del 2004) utilizando una versión de prueba del programa FPSTools (http://www.profotosoftware.com/download.php). Este programa tiene una calculadora que entrega datos de hora de amanecer y atardecer diarios según la longitud, latitud y franja horaria del lugar que se quiera. Los datos para San Andrés fueron 12º Latitud Norte, 81º Longitud Oeste y la franja horaria es –5 horas. c. Abundancia y disponibilidad de Insectos: Medí la abundancia de insectos, alimento principal del Vireo caribaeus, siguiendo dos metodologías complementarias. La primera, comportamental, propuesta por Hutto (1990) y la segunda, empírica, propuesta por Wolda (1990). La primera afirma que hay variaciones en algunos comportamientos de las aves que están relacionadas con la abundancia y disponibilidad de alimento. Es así como midiendo la tasa de ataques del ave por minuto, se puede estimar cierta abundancia de presas. Se anota el número de ataques, es decir de intentos de captura, y no el número de capturas efectivas, porque es difícil ver esto en campo teniendo en cuenta la velocidad de las aves y el tamaño de muchas de sus presas. Aunque hay una cierta sobreestimación del valor real de insectos cuando se mide el número de ataques y no el de ataques efectivos, se asume que el error es pequeño (Hutto, 1990; Ahumada, 2001). Combinando esta información con una medición física de la abundancia relativa de insectos en micro hábitats adecuados, y teniendo en cuenta el área foliar, se puede estimar la densidad de presas disponibles. Anoté el número de ataques de un ave, por

21 minuto durante cinco minutos, siguiendo a las aves en campo, y este número representaba entonces la abundancia de presas.

Siguiendo la metodología empírica introduje una rama de 1m de longitud, de la planta más abundante dentro de la parcela de observación, en una bolsa de tul y corté. Conté, posteriormente, las potenciales presas atrapadas y calculé el área foliar de la rama, poniendo todas las hojas juntas sobre una superficie plana y sin dejar espacios entre ellas, para determinar la densidad de presas como el número de insectos contados sobre el área en m2.

Según los resultados de Ahumada (2001), la abundancia de los insectos habitantes del sotobosque está positivamente correlacionada con la precipitación. Para este estudio, compararé los datos de abundancia de insectos con los patrones de lluvias mensuales.

El propósito de esta parte del estudio era lograr determinar si la abundancia y disponibilidad de alimento se encontraban relacionadas entre sí y de esta forma ver si este aspecto de la ecología del V.caribaeus tenía alguna relación con la estacionalidad reproductiva. Primero se hizo un análisis de correlación entre las variables de disponibilidad y abundancia de alimento, es decir la densidad de presas por metro cuadrado y la tasa de ataques de V.caribaeus en cinco minutos. Las pruebas y gráficas se realizaron con el programa SPSS versión 12.0 para Windows. Este análisis se realizó para cada una de las parcelas de observación. De acuerdo con esto, se puede saber si existe algún patrón en la abundancia alimenticia que se relacione con la estacionalidad reproductiva del vireo.

6. Caracterización de la vegetación y los hábitats:

El estudio de la vegetación se realizó según el protocolo de BBIRD (Martin et al. , 1997), que propone dos etapas. La primera es hacer una medición sistemática de la vegetación del área de estudio, para determinar la composición florística de la misma. La segunda es la realización de medidas de estructura y composición de áreas de 5m de radio alrededor de los nidos para determinar la estructura y composición de la vegetación que escogen las aves para anidar. Se tomaron datos de la planta sostén del nido, que incluyeron, especie, altura de la planta, altura del nido, estado de la planta (saludable, muerta etc), distancia del nido al centro de la planta, distancia del nido al borde del follaje, diámetro de las ramas de soporte y diámetro del tronco a la altura del pecho (cuando fue posible).

El análisis de la vegetación rodeando el nido se hizo mediante círculos de 5m de radio centrados en los nidos. Cada círculo fue dividido en cuatro cuadrantes y en cada uno se tomaban las mediciones mostradas en la tabla 2.

Los datos se interpretaron posteriormente por medio de un análisis de componentes principales, que tiene el propósito de definir la estructura subyacente de una matriz de datos (Hair et al., 1998) y utilizando el programa estadístico SPSS versión 12,0 para Windows. Con esto pretendía averiguar las correlaciones entre un gran número de variables. De acuerdo con estas correlaciones, las variables se agrupan en componentes que a su vez, explican la variabilidad de los datos de una forma compacta.

Tabla 2: Medidas de vegetación tomadas en los círculos de 5m de radio alrededor de los nidos. Cada círculo fue dividido en cuatro partes iguales (cuadrantes) y cada variable fue medida en cada una de las partes.

Objeto Variable Aspectos generales Altura promedio del dosel Porcentaje de cobertura del dosel Especie dominante del dosel Pendiente del terreno Porcentaje del suelo cubierto de hojas Porcentaje del suelo cubierto de roca Porcentaje del suelo cubierto de musgo Porcentaje del suelo cubierto de madera Porcentaje del suelo cubierto de tierra Profundidad de la materia orgánica Porcentaje del suelo cubierto de agua Listado de todas las especies de plantas dentro del círculo Arbusto más cercano al nido Especie Distancia del arbusto al nido Altura Ancho máximo Árbol más cercano al nido Especie Distancia del árbol al nido Altura Circunferencia del tronco a la altura del pecho Diámetro del tronco Promedio de ancho de la corona Leñosa más cercana al nido Especie Distancia de la leñosa al nido Altura Circunferencia del tronco a la altura del pecho Diámetro del tronco Promedio de ancho de la corona Densidad de tallos Numero de tallos de diámetro menor a 2.5 cm Numero de tallos de diámetro entre 2.5 cm y 8.0 cm Numero de tallos de diámetro entre 8.0 cm y 23 cm Numero de tallos de diámetro mayor a 23 cm

Se construyó una matriz de correlación, y a partir de ésta se calculó la significancia de correlación entre las variables. Para medir la validez de la prueba para esos datos, se realizó la prueba de Bartlett para esfericidad. Esta prueba verifica la presencia de correlaciones significativas entre las variables y les da un valor total de significancia así como arroja la probabilidad estadística de que dentro de la matriz de datos, existen correlaciones significativas entre algunas de las variables (Hair et al., 1998).

La matriz de datos representa un plano multidimensional lleno de puntos, los componentes son líneas en cualquier dirección del plano que tocan el mayor número de puntos en el espacio (Hair et al., 1998). El primer factor, es el que se acerca a más puntos en el espacio. El segundo componente es perpendicular al primero y agrupa puntos que se habían quedado fuera del rango del primero. Sucesivamente, se agregan componentes

23 perpendiculares al anterior, hasta que todos o la gran mayoría de puntos en el espacio se encuentran cerca de alguno.

En este caso, se usó la rotación VARIMAX de componentes, que es uno de los métodos de rotación perpendicular que separa los factores de una forma eficiente. Los valores cercanos a +1 y –1, reflejan una asociación significativa positiva o negativa de la variable con el componente. Dependiendo del número de datos, se escoge cuál es el valor de asociación significativo entre el componente y la variable. En este caso, según Hair et al. (1998), el valor debe ser mayor a 0.35.

Se utilizaron dos criterios para escoger el número de componentes que efectivamente se extrajeron del análisis. En primer lugar, los valores de asociación entre los componentes y las variables. Cada variable era asociada al factor con el que tuviera la mayor asociación significativa (Hair et al., 1998). En segundo lugar, se utilizó el criterio de los “eigenvalues”. Este método sostiene que cada componente debe explicar la varianza de al menos una variable para ser extraído e interpretado. Cada variable contribuye con el valor de 1 al total del “eigenvalue”, por esto, los factores con “eigenvalues” mayores a 1 se consideran significativos (Hair et al., 1998). Para ver este resultado, se construye una gráfica llamada el Scree plot, que compara los “eigenvalues” con los componentes. Los que se encuentran por encima de la línea del 1, se consideran significativos y deben ser retenidos para la interpretación. Teniendo los componentes aislados, se puede hacer una interpretación de los mismos de acuerdo con las variables de las cuales están compuestos.

Los levantamientos de vegetación dentro de las parcelas se hicieron mediante mediciones sistemáticas ubicando tres cuadrantes, denominadas con el mismo nombre de la parcela y numeradas de 1-3, sobre una diagonal de una esquina a otra de la parcela y de la misma forma en todas las parcelas (ver figura 8). Dentro de estos cuadrantes se contaron las especies de plantas presentes en cada uno y su abundancia. Esta información se completó con observaciones aisladas de la composición de vegetación durante los recorridos en las parcelas. Es decir, con observaciones acerca de particularidades de lugares específicos dentro de las parcelas. La composición encontrada en estos cuadrantes se asume como representativa de la de toda el área de la parcela.

Figura 8: esquema de cuadrantes donde se midió la vegetación de forma sistemática dentro de cada parcela.

Las mediciones sistemáticas de vegetación en las parcelas tenían el propósito de diferenciarlas florísticamente. Con el fin de reconocer grupos homogéneos entre los cuadrantes en cada parcela y entre parcelas, se realizó un análisis de conglomerados (cluster) con el programa estadístico SPSS versión 12,0 para Windows. Este análisis permite agrupar objetos basándose en características de los mismos (Hair et. al, 1998). En este caso el criterio era la composición florística. La similitud entre grupos fue calculada por medio del coeficiente de correlación entre los cuadrantes de las parcelas. Esta medida de correlación permite agrupar las variables de acuerdo al patrón de los datos más que por la magnitud. El método de agrupación fue el de asociación promedio entre grupos (Average linkage between groups). Se construyó un dendrograma para visualizar mejor la agrupación. Para todos los muestreos de vegetación, no se contaron las plantas de menos de 10 cm de altura. 7. Contacto con la comunidad:

24 Todas las actividades de divulgación y educación, se hicieron enmarcadas dentro del Programa de Monitoreo y Conservación de aves migratorias de ProAves. Como medio de divulgación participé en el programa de televisión “People and Culture”, un programa cultural promovido y realizado por el defensor del pueblo Fidel Corpus. Este programa tiene como objetivo divulgar y fortalecer los lazos culturales dentro de San Andrés. En el programa se filmó una de las estaciones de monitoreo de aves migratorias y además se dio información a la comunidad sobre mi trabajo.

El noticiero San Andrés Weekly News - SWN, transmitido por el canal TV Isla, fue el segundo medio masivo de divulgación que usé. Este es un noticiero semanal local de alto rating y por lo tanto una buena forma de informar a las personas de la Isla acerca del trabajo que estaba realizando.

Como actividades educativas realicé caminatas ecológicas coordinadas en conjunto con el Centro Eco Turístico Caribe Azul. Se hicieron tres caminatas con turistas. En estas caminatas hacíamos observación de aves y charlábamos acerca de las aves de la Isla, su importancia, y, claro, acerca del Vireo caribaeus y sobre el trabajo que estaba realizando.

Hice dos charlas en dos colegios a estudiantes de bachillerato y primaria. La primera fue en el Colegio Sagrada Familia, y fue una charla a estudiantes de Décimo grado que estaban viendo una clase de Investigación. El profesor, buscaba orientar a sus estudiantes en cuanto a qué hace un Investigador y como se hace una investigación científica. Mi charla estuvo centrada entonces en cómo estaba realizando la investigación acerca de la ecología reproductiva del Vireo caribaeus. La segunda charla fue en el Colegio Luis Amigó dividida en dos fases. Una fue a un curso de cuarto de primaria en su clase de ciencias. La charla fue acerca de las aves, traté conceptos generales sobre la biología y ecología de las aves y me centré en dar ejemplos sobre las aves de la Isla. La segunda fue con estudiantes de décimo, en su clase de Biología. Estos estudiantes estaban próximos a realizar un proyecto de investigación y por lo tanto necesitaban orientarse en el campo. La charla tuvo énfasis en mi trabajo y en el trabajo que estaba realizando el programa de Monitoreo y Conservación de Aves Migratorias de ProAves ya que varios de estos estudiantes fueron como voluntarios a las redes a aprender y estaban muy entusiasmados con el tema de las aves.

25 RESULTADOS

Antes de la Reproducción:

Se anillaron 64 individuos de V.caribaeus en las parcelas de observación. Cada uno con una combinación única de colores en la pata izquierda. (ver Tabla 3). El número de individuos marcados en cada parcela dependió de las capturas con redes de niebla. Es por eso que en Manuel Pond y Hooker Bay se presentan bajos números, 8 individuos/40.33 horas red y 6 individuos/40.33 horas red respectivamente. Estos hábitats de vegetación densa en el primer caso y altamente inundados en el segundo, impidieron una mayor cantidad de lugares posibles para poner la red. Dos de los lugares con mayor número de capturas corresponden a las estaciones del Programa de Monitoreo de Aves Migratorias, Pepper Hill y Smith Channel. Elsy Bar, con vegetación arbustiva muy densa, tiene una red de caminos muy angostos que resultaron de gran utilidad en el momento de instalar red de niebla en distintos lugares, y así se logra una alta tasa de captura de Vireos en esta parcela (12 individuos/40.33 horas red). Por lo tanto estos datos no necesariamente representan la abundancia de V. caribaeus en los diferentes hábitats (ver discusión).

Tabla 3: Tabla con colores de anillo puestos en cada una de las seis parcelas de observación monitoreadas durante el primer semestre del 2004 en la Isla de San Andrés Colombia. Cada fila representa un individuo de V.caribaeus anillado en la pata izquierda. El color de la derecha es el anillo de arriba y el de la izquierda el de abajo. Solo un individuo murió durante el estudio en Smith Channel y por eso se repitió su color de anillo. Los cuadros grises representan los anillos blancos.

Pepper Smith Hooker Modelo Manuel Hill Elsy Bar Channel Bay Adventista Pond 1 2 3 4 5 6 7 8 9 muriómurió 10 11 12 13

La reubicación de algunos de estos individuos en campo, permitió la construcción de mapas de las parcelas con una posible delimitación de los territorios. Los territorios de V.caribaeus resultaron de aproximadamente 15 x 20 m. Las fronteras donde los individuos se encontraban cantando fueron asumidas como los bordes del territorio, complementando con la respuesta al “play back”. La figura 15 representa los territorios que delimité en cada una de las parcelas.

Figura 9: Territorios de V.caribaeus en cada una de las parcelas de observación monitoreadas en San Andrés Isla Colombia. Los bordes rojos indican que uno o más de los dueños del territorio tenían anillos de color. En algunos mapas hay indicaciones que me parecieron relevantes en cuanto a vegetación y o presencia de accidentes geográficos en el lugar. (a) Elsy Bar. (b) Pepper Hill, (c) Manuel Pond, (d) Modelo Adventista, (e) Smith Channel, (f) Hooker Bay. Cada parcela media 200 x 200m, cuadriculadas cada 20m.

27 Tanto las parejas como los territorios ya se encontraban establecidos cuando comencé las observaciones el 17 de enero del 2004. Continuamente veía las parejas forrajeando juntas y defendiendo territorios tanto del “play back”, como de intrusos reales de su misma especie y algunas pocas veces de otra. Pese a que las parejas estaban formadas, no había actividad reproductiva. Las parejas forrajean juntas y el macho canta continuamente. A su vez, tanto la hembra como el macho emiten vocalizaciones entre sí, que podrían servir para localizarse en la vegetación densa cuando se han separado demasiado. Esto lo digo porque las situaciones en las que se emitían los reclamos eran generalmente cuando se encontraban separados y tras un reclamo de cualquiera de los dos, el otro volaba a un lugar cercano de donde partían juntos a seguir forrajeando sin perderse de vista.

Durante estas jornadas de forrajeo, también habían períodos de acicalamiento individual. En estos momentos era común ver a la hembra perchada peinándose las plumas mientras el macho en un lugar cercano cantaba y se acicalaba a si mismo a la vez..Las actividades cotidianas de forrajeo en pareja estaban acompañadas de cantos y vocalizaciones que parecían reafirmar lazos entre las parejas, reafirmar presencia de vecinos conocidos en los territorios aledaños, y defender el territorio de posibles amenazas.

Antes de la reproducción no vi reacciones agresivas del V.caribaeus contra otras especies de aves, mas sí contra otros Vireos. La territorialidad intraespecífica fue permanente durante todo el estudio. Los Vireos responden activamente al playback y se alteran fácilmente con los cantos de falsos intrusos. La respuesta a su propio canto es igualmente agresiva y entre las reacciones observadas están la erección de plumas del pecho y la cola y vuelos cortos circulares en torno a la fuente del sonido. Todo el tiempo acompañado de una vocalización que yo denomino de máximo estrés o alerta.

Época reproductiva: a. Cortejo El cortejo en V.caribaeus está ligado al canto y a los territorios según pude observar. Los machos tienen cantos elaborados que hacen en presencia de su pareja y que yo denominé cantos reproductivos. Encontré un patrón de cantos complejos que son usados muy posiblemente en el cortejo antes de la reproducción. A diferencia de los cantos descritos anteriormente, estos son mucho más largos y contienen un gran número de sílabas o componentes diferentes. Estos cantos siempre se realizan en presencia de una hembra y hay comportamientos como, saltos pequeños alrededor y en el marco visual de la hembra y esponjamiento de plumas del pecho y de la cola. Corresponden a los mostrados en las figuras 6 (b), (c) y (d). Noté que estos cantos se empezaron a emitir desde el 15 de Marzo del 2004. Los machos vocalizaban continuamente y en cambio las hembras entraron en un estado muy silencioso e inconspicuo. En este período eran difíciles de localizar ya que no emitían sonidos salvo en muy pocas ocasiones en las que tal vez emitían un reclamo para localizar visualmente a su pareja.

En cuanto a la territorialidad, tuve la oportunidad de observar encuentros especialmente agresivos entre machos. La situación consiste en un grupo de 2 o 3 machos perchados en árboles o arbustos diferentes pero cercanos entre si y vocalizando enérgicamente el llamado de estrés o alerta máxima como me refiero a este tipo de vocalización. En el centro hay un macho que persigue activamente a otro y no lo deja percharse cerca. El perseguidor vocaliza continuamente, al igual que el perseguido. El resultado es un escándalo impresionante que termina finalmente cuando el perseguido huye o el perseguidor cede. Las hembras son espectadores silenciosos de este evento y se limitan a echar un vistazo para luego alejarse (aunque no demasiado) y seguir forrajeando. Creo que esta conducta puede ser la que se presenta cuando un macho joven, tal vez que se va a reproducir por primera vez, trata de establecer su territorio. b. Construcción de nidos La hembra se encarga totalmente de la construcción de los nidos. Esta actividad es muy silenciosa y difícil de observar. Las hembras recogen diferentes materiales como hojas secas, algodón y cáscara de coco y construyen el nido, mientras el macho canta activamente muy cerca de ella. En las excursiones de la hembra por material de construcción, el macho la acompaña sin perderla de vista y cantando todo el tiempo. La foto 7 muestra un nido en etapa de incubación. Se ve la estructura colgando de una horqueta y el huevo.

Foto 7: Nido de V. caribaeus en Pepper Hill.

Encontré en total 19 nidos de Vireo caribaeus. Aunque el primer nido fue encontrado en enero pero hubo un lapso de tres meses (hasta abril) en los que no encontré más nidos. No hubo hallazgos en la parcela de Hooker Bay ni en la de Modelo Adventista aunque tuvieron el mismo número de horas de observación y búsqueda que los demás. El análisis de la estructura de la vegetación, da algunos indicios acerca de las posibles razones. La mayoría de nidos fueron encontrados en las primeras etapas de anidamiento es decir en construcción y en incubación. Algunos otros fueron encontrados en la etapa posterior de pichones y otros fueron encontrados vacíos o predados (ver figura 10). No observé ningún intento de reanidación (anidación por segunda vez). Ni siquiera las parejas que perdieron su nido en una etapa temprana de la estación reproductiva intentaron construir otro.

29 Predado 2

Vacío 2

Pichones 3

Periodo de anidación de Periodo Incubació n 7

Construcción 5

012345678 Número de nidos

Figura 10: Número de nidos de V.cariabeus encontrados en cada período de anidación para las seis parcelas de observación monitoreadas durante el primer semestre del 2004 en la isla de San Andrés Colombia.

La tasa de hallazgos de nidos aumentó considerablemente a finales de marzo y volvió a caer a final de mayo marcando así una estacionalidad reproductiva de un poco más de dos meses en el Vireo caribaeus para el 2004 (ver Figura 11), y con un pico reproductivo a mediados de abril.

Nidos acumulado. Nidos mes.

20 19 18 17 16 15 14 13 12 11 10 9 8 7

Número de nidos 6 5 4 3 2 1 0 /18/2004 /19/2004 /20/2004 /21/2004 /22/2004 /23/2004 /24/2004 /25/2004 /26/2004 /27/2004 /28/2004 /29/2004 /30/2004 /31/2004 /10/2004 /11/2004 /12/2004 /13/2004 /14/2004 /15/2004 /16/2004 /17/2004 /18/2004 /19/2004 /20/2004 /21/2004 /22/2004 /23/2004 /24/2004 /25/2004 /26/2004 /27/2004 /28/2004 /29/2004 /10/2004 /11/2004 /12/2004 /13/2004 /14/2004 /15/2004 /16/2004 /17/2004 /18/2004 /19/2004 /20/2004 /21/2004 /22/2004 /23/2004 /24/2004 /25/2004 /26/2004 /27/2004 /28/2004 /29/2004 /30/2004 /31/2004 /10/2004 /11/2004 /12/2004 /13/2004 /14/2004 /15/2004 /16/2004 /17/2004 /18/2004 /19/2004 /20/2004 /21/2004 /22/2004 /23/2004 /24/2004 /25/2004 /26/2004 /27/2004 /28/2004 /29/2004 /30/2004 /10/2004 /11/2004 /12/2004 /13/2004 /14/2004 /15/2004 /16/2004 /17/2004 /18/2004 /19/2004 /20/2004 /21/2004 /22/2004 /23/2004 /24/2004 /25/2004 /26/2004 /27/2004 /28/2004 /29/2004 /30/2004 /31/2004 2/1/2004 2/2/2004 2/3/2004 2/4/2004 2/5/2004 2/6/2004 2/7/2004 2/8/2004 2/9/2004 3/1/2004 3/2/2004 3/3/2004 3/4/2004 3/5/2004 3/6/2004 3/7/2004 3/8/2004 3/9/2004 4/1/2004 4/2/2004 4/3/2004 4/4/2004 4/5/2004 4/6/2004 4/7/2004 4/8/2004 4/9/2004 5/1/2004 5/2/2004 5/3/2004 5/4/2004 5/5/2004 5/6/2004 5/7/2004 5/8/2004 5/9/2004 6/1/2004 6/2/2004 6/3/2004 6/4/2004 6/5/2004 6/6/2004

1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 3 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 5 Figura 11: Frecuencia acumulada de hallazgos de nidos durante el tiempo de estudio ( 15 de Enero a 12 de Junio 2004) y número de nidos encontrados en cada mes de muestreo. Hubo diferencias en cuanto a la cantidad de nidos encontrados encada tipo de hábitat. Las parcelas de Elsy Bar y Pepper Hill representando el bosque ralo, obtuvieron la mayoría de nidos seguidas por Manuel Pond como bosque denso y por último Smith Channel representando el bosque de manglar (ver Figura 12). En la figura, no se incluye un nido encontrado en Smith Channel, en hábitat de rastrojo fuera del manglar, porque se encontraba fuera de las áreas monitoreadas.

30 14

6 Número de nidos Número 4

0 Elsy Bar Pepper Hill Modelo Adv Manuel Pond Smith channel Hooker Bay Parcela

Figura 12: Numero de nidos encontrados en cada una de las parcelas de observación monitoreadas en San Andrés Colombia. Las barras indican el error estándar de cada valor.

Los nidos fueron encontrados con los diferentes métodos de búsqueda propuestos por Martin y Geupel (1993). Hubo diferencias en cuanto al número de nidos encontrados por cada método. La mayoría de nidos fueron encontrados por medio del comportamiento de los padres sumado a una búsqueda sistemática (69%), el 21% fueron encontrados por suerte, y el 10% restante fueron encontrados por el comportamiento de los pichones.

De los 19 nidos encontrados, solo 14 fueron utilizados para calcular el Índice de supervivencia de Mayfield. Dos nidos encontrados vacíos y otros dos encontrados predados, no pueden ser utilizados para este análisis ya que no tienen tiempo de exposición, solo fueron visitados un día. El último nido encontrado en Pepper Hill tampoco pudo ser utilizado porque no conocí su destino final. Con los 14 nidos restantes calculé la duración promedio, en días, de cada uno de los períodos de anidación es decir de construcción del nido, puesta e incubación y estadío de pichones (ver tabla 4). A estos mismos nidos les calculé el índice de supervivencia diaria por período de anidación según el método de Mayfield (ver tabla 5). La foto 8 Muestra dos pichones de V.caribaeus en el nido.

Foto 8 :Pichones de V.caribaeus .

31 Tabla 4: Duración promedio en días, de cada uno de los períodos de anidación (Construcción, Puesta e incubación, y Pichones), para los 14 nidos a los que se les calculó el éxito de Mayfield.

Duración en días del período de anidación (promedio +/- desviación Rango de Período de anidación n estándar) datos CONSTRUCCIÓN 6.50 +/- 0.87 3 6 a 7.5 INCUBACIÓN 17.20 +/- 2.47 5 14.5 a 20.5 PICHONES 9.67 +/- 1.57 6 8.5 a 12.5 TOTAL 33.37 +/- 4.44 14

Tabla 5: Promedio diario de supervivencia calculado según el índice de Mayfield (1961) dependiendo de la etapa de anidación para cada uno de los nidos encontrados en cuatro lugares de observación (PS = Probabilidad de que un nido sobreviva un período dado de la anidación).

Elsy Bar Pepper Hill Manuel Pond Smith channel PS* PS* PS* PS* # nidos # nidos # nidos # nidos # nidos # nidos # nidos # nidos Dias de Dias de Días de Días de exposición exposición exposición Período de exposición anidación

CONSTRUCCION 2 39 0.845 1 8 0.420 1 33 1.000 0 0

INCUBACION 3 57 0.473 2 35 0.363 1 21 1.000 1 9 0.132

PICHONES 2 22 1.000 1 4 1.000 0 0 0 0

TOTAL 7 118 0.423 4 47 0.488 2 54 1.000 1 9 0.020

* PDS = 1 – (k - ∑ yk) ∑ Tk J * PS = (PDS) PDS = Probabilidad diaria de supervivencia k = Numero de nidos (se compone por el vector (Tk , Yk)) Tk = Numero de días que el nido estuvo bajo observación Yk = 1 si el nido fue exitoso o 0 si el nido falló. J = Duración promedio del período de anidación, (Construcción, Puesta e Incubación, Pichones) PS = Probabilidad de que un nido sobreviva un período dado de la anidación)

El éxito reproductivo promedio del V.caribaeus oscila entre el 42% y el 48% según los cálculos del índice de Mayfield aunque no todos los períodos de anidación fueron igualmente susceptibles al fracaso. El período de incubación fue el que presentó un mayor número de fracasos (ver figura 13). Las causas de fracaso de nidos fueron: la depredación 33.3%, la infertilidad 22.2% y el abandono 11.1%; sumadas a un porcentaje de causas desconocidas de fracaso (33.3%).

32 7

3 Nidos fallidos Nidos 2

0 con inc nes nn Periodo de anidación

Figura 13: Número de nidos que fallaron en cada uno de los períodos de anidación (CON: Construcción, LAY: Puesta, INC: Incubación, NES: Pichones, NN: Desconocido.). Las barras representan el error estándar para cada valor.

No tuve la oportunidad de ver directamente las actuaciones de los depredadores del Vireo caribaeus pero tengo razones para sospechar de Mimus magnirostris y de Coccyzus minor. Las reacciones de V. caribaeus en presencia de cualquiera de estas dos aves eran caracterizadas por tener poca acción pero mucho escándalo. Los Vireos no perseguían a las aves ni peleaban directamente con ellas sino que hacían un gran despliegue de llamados de alerta y estrés máximo tal como lo hacían en los momentos de intrusión prolongada con un playback o cuando yo estaba cerca de un nido.

Observé que los lobos polleros (Tupinambis teguixin) son depredadores oportunistas de aves pequeñas , porque fueron observados comiendo individuos a su alcance en redes de niebla, por lo que representan un riesgo muy grande como depredadores de aves y son muy abundantes. Aunque no vi directamente un ataque de lobo pollero a un nido de V.caribaeus, pienso que este reptil tiene a su alcance los nidos más bajos y podría depredarlos eventualmente si los encontrara. No tengo evidencias para pensar que la maria mulata (Quiscalus mexicanus) estuviera actuando como depredador de nidos de V. caribaeus.

Desde el comienzo de la época reproductiva cuando los nidos están establecidos y principalmente cuando han eclosionado los pichones, las interacciones inter específicas empezaron a notarse mucho más. Cualquier acercamiento de un Coereba flaveola por ejemplo, forrajeando cerca de un nido era rechazado inmediatamente por alguno de los adultos y el ave era alejada del lugar. Observé peleas y persecuciones de V.caribaeus hacia Coereba flaveola, Vireo altiloquus y Tiaris bicolor, aunque este último me pareció que es más tolerado que los demás.

En el momento de eclosión, los adultos de V.caribaeus empiezan a cuidar a sus crías. Se sientan en ellas solo el primer día cuando acaban de salir del huevo, luego ya no se sientan sobre ellos pero los vigilan y acomodan parados en el borde del nido. Ya se sabía que tanto el macho como la hembra atendían a los pichones, y según mis observaciones, lo hacen en una proporción similar. Tanto el macho como la hembra, van y vienen con alimento el mismo número de veces. Aproximadamente cada tres minutos llega al nido uno de los padres con alimento para los pichones. Observé que en 3 de cada 5 visitas, los padres traen alguna fruta a sus pichones, en las demás traen insectos. Fue una sorpresa encontrar que el V.caribaeus alimentara a sus pichones con tantas frutas diferentes y en tanta cantidad. Las especies de planta cuyas frutas son dadas a los pichones de Vireo caribaeus son: Randia gaumeri (Rubiaceace) una baya blancuzca de 1.5cm aproximadamente, carnosa con

33 múltiples semillas pequeñas (0.3cm) envueltas en una pulpa morada oscura a negra que mancha; “Sul Sul” Albertia edulis (Rubiaceace) una baya café de 3 cm aproximadamente, con multiples semillas pequeñas (0.5cm) envueltas en una pulpa café dulce, es comestible, tiene un sabor entre borojó y tamarindo; “Maká” Casearia sp (Flacourtiaceae) una Drupa dehisente verde de 1.5cm aproximadamente, cuando se abre, expone tres semillas cubiertas de una pulpa anaranjado fuerte (ver foto 9); y Rauvolfia hirsuta (Apocynaceae) una baya roja y blanda de 0.5 cm aproximadamente (9 ( c )).

Foto 9 : Plantas con fruto carnoso consumidas por pichones de V.caribaeus. (a) Fruto verde de Casearia sp. (b) Casearia sp (Flacourtiaceae). (c ) Frutos de Rauvolfia hirsuta (Apocynaceae).

(a) (b)

( c)

El cuidado de las crías va más lejos que la etapa de pichones dentro del nido. Tuve la oportunidad de observar padres alimentando a sus pichones hasta cuatro semanas después de que los pichones ya habían abandonado el nido. En ese momento, los pichones ya tenían el plumaje completo y su tamaño era casi igual al de los adultos, tenían capacidad de vuelo adquirida pero aún no cantaban. Sólo emitían las vocalizaciones características de los pichones, pero con más potencia que cuando estaban en el nido. Aunque los pichones en

34 esta edad (4 semanas) ya son capaces de volar bien, no se aventuran a distancias muy largas. Sus padres van en busca de alimento y ellos se quedan merodeando por un par de árboles o arbustos más no se alejan demasiado. Los adultos regresan y los llaman para darles el alimento.

Otras especies en reproducción:

Durante los recorridos como en las observaciones de campo, y durante las actividades en las redes de niebla, pude comprobar el estado reproductivo de varias de las especies en la isla (ver tabla 6). En cuanto a fechas, los Coereba flaveola, fueron los primeros en hacer notar su estado y este se prolongó hasta el final del estudio, cuando aún observé individuos construyendo nidos nuevos y con protuberancias cloacales y parches de incubación desarrollados. Los Tiaris bicolor comenzaron un poco después de los Coereba flaveola pero antes que los Vireo caribaeus y, finalmente, al tiempo con los vireos encontré las evidencias de reproducción en las demás especies.

Tabla 6: Otras especies de aves a las que se les encontró alguna evidencia de reproducción durante la época de estudio.

Fecha Especie Evidencia Desde el 27 Enero 2004 Coereba flaveola Nido en construcción, parche de incubación, Protuberancia cloacal, Cópula. Desde el 24 febrero 2004 Tiaris bicolor Nido en construcción, parche de incubación, Protuberancia cloacal. 25 Marzo 2004 Vireo altiloquus Parche de incubación 7 Abril 2004 Zenaida asiatica Visto incubando en nido 21 Enero 2004 Antracothorax prevostii Visto incubando en nido 14 Abril 2004 Mimus gilvus Parche de incubación 26 Abril , 5 Mayo 2004 Dendrioca petechia Nido en construcción, Parche de incubación, Protuberancia cloacal. 25 Febrero, 27 Abril 2004 Icterus leucopteryx Parche de incubación, Protuberancia cloacal, Juveniles. 31 Marzo 2004 Columbina passerina Visto incubando en nido 19 Marzo 2004 Coccizus minor Visto incubando en nido

Esta cantidad de especies reproduciéndose en la misma época, sugiere que hay un patrón generalizado de percepción en cuanto al momento adecuado para realizar esta actividad tan importante. Pienso que debe haber una relación entre las condiciones ambientales y ecológicas que comparten todas estas especies de aves en San Andrés para que suceda este fenómeno de reproducción relativamente sincronizada.

Vegetación:

Composición Florística de las parcelas:

Las diferencias entre las parcelas de observación fueron evidentes en cuanto a la composición florística. Los datos de composición y abundancia de las parcelas se pueden ver en el apéndice 2. Las agrupaciones siguieron los patrones esperados de diferenciación entre los tres tipos de vegetación (bosque ralo, bosque denso y bosque de manglar). Según el análisis de agrupamiento “cluster”, la homogeneidad es alta dentro de las parcelas con excepción de Pepper Hill, que tiene un cuadrante cercano a los de Elsy Bar y otro más cercano a Manuel Pond y Modelo adventista. El tercer cuadrante de Pepper Hill está solo en un grupo aparte (ver figura 14).

Los dos bosques de Manglar están separados en dos clusters diferentes pero cercanos entre si y todos los cuadrantes de Manuel Pond y Modelo Adventista permanecen juntos en un mismo grupo, mostrando así su gran parecido. Los resultados de la aglomeración del análisis jerárquico de conglomerados, se pueden ver en el apéndice 3.

35 MANGLAR B. RALO B. RALO B. DENSO

Figura 14: Dendrograma usando la asociación promedio entre grupos (Average Linkage (Between Groups)).

Ubicación física del nido: Al leer los resultados de comparación de los hábitats inmediatos de cada nido, es decir de la planta de soporte y de la localización y orientación del nido en ella, se ven algunas generalidades para el Vireo caribaeus (ver apéndice 4). Más que una composición florística determinada, los sitios comparten una estructura vegetal que los hace óptimos para la localización de nidos protegidos y rodeados de recursos alimenticios aprovechables

La altura de anidación promedio es de 1.24 metros, las horquetas que sostienen los nidos tienen 0.4 cm de diámetro en promedio. Los materiales del nido son principalmente hojas secas, pasto, cáscara de coco, algodón y telaraña. El estado de la planta en donde se ubicaron los nidos era invariablemente saludable y el nido se encontraba a una distancia de 89 cm (en promedio) del centro de la planta. La mayoría de los nidos estaban orientados hacia el Este, la cobertura del dosel fue del 60%.

Vegetación alrededor del nido:

Análisis de componentes principales. Para realizar este análisis, se excluyó la variable: circunferencia del tronco a la altura del pecho para cada una de las plantas medidas (árbol, arbusto y planta leñosa) porque es redundante con la variable diámetro a la altura del pecho. a. Evaluación de la validez del análisis para los datos: La significancia entre las correlaciones de las variables se tomó de 0.00 y 0.01. La tabla con las significancias arrojadas por la matriz de correlaciones puede verse en el apéndice 5. La Prueba de Bartlett para esfericidad, fue significativa al 0.000 con un valor aproximado de Chi cuadrado de 1098.714, df 406, y índice de Kaiser-Meyer para la validez de los datos 0.348).

36 b. Extracción de componentes principales: Los resultados del análisis, extrajeron en total 11 componentes que explican entre si el 80% de la variabilidad de los datos (ver apéndice 6). Los tres primeros componentes son suficientes para explicar la variabilidad de los datos. Mi criterio de escogencia se basó en el gráfico de los eigenvalues para cada componente. Debajo del tercer componente, la variación es muy baja lo que indica que no hay mayor adición a la variabilidad explicada por los demás componentes (ver figura 15).

Eigenvalue 2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29

Componente

Figura 15: Gráfico de los eigenvalues para cada uno de los componentes. Las líneas punteadas, representan el criterio por el que escogí los 3 primeros componentes. c. Variabilidad explicada por los factores para cada variable: Cuando el valor del porcentaje de la variabilidad de la variable explicada por un componente es menor a 0.5 en valor absoluto, esta variable no tiene la explicación suficiente dentro del análisis de componentes. Las variables que no tienen explicación significativa pueden ser eliminadas o ignoradas en el momento de interpretar el significado de los componentes. En este caso, la variable de altura del arbusto más cercano al nido fue la única que tuvo un valor inferior a 0.5 (- 0.49) y por lo tanto fue ignorada en el momento de interpretar el factor que la contenía. En el factor Árbol, la variable especie de árbol más cercana también fue ignorada por la misma razón (0.44) (ver tabla 7) d. Interpretación de los componentes: Catorce variables tuvieron asociación significativa con alguno de los tres primeros componentes como se observa en la tabla 7.

37 Tabla 7: Resumen de puntajes de correlación que influyeron en el nombramiento de los factores para su posterior interpretación siguiendo el método de Hair et al. (1998).

Característica Principal Factor Variable Correlación Asociada 1 AGUA 0.91 SUELO HOJAS -0.89 MATERIA ORGANICA 0.85 ALTO DOSEL 0.81 ALTO ARBUSTO -0.49 2 CORONA ARBOL 0.87 ARBOL ALTO ARBOL 0.8 DIAM. ARBOL 0.74 DIST. ARBOL-NIDO 0.55 SP. ARBOL 0.44 3 SP. DOMINANTE 0.75 VARIOS TIERRA -0.67 DIST. ARBUSTO-NIDO 0.57 COBER. DOSEL 0.56

El primer componente trata principalmente con variables acerca de la cobertura del suelo. La relación entre estas variables y la cantidad de nidos, se puede ver en la figura 16. La mayoría de nidos estaban en lugares con un porcentaje muy alto (> 60%) de cobertura de hojas. V. caribaeus parece preferir o buscar lugares donde la cobertura de agua no sea muy alta o no exista. Hay mayor número de nidos donde la profundidad de la materia orgánica es menor.

Promedio de Materia organica (cm) Promedio de Cobertura hojas Promedio de Cobertura agua Nùmero nidos

90.00 12

80.00 10 70.00

60.00 8

50.00 6 40.00 Promedios 30.00 4 Número de nidosNúmero 20.00 2 10 .0 0

0.00 0 ELSY BA R PEPPER HILL MA NUEL POND SMITH CHA NNEL

Figura 16: Relación entre el promedio de cobertura de hojas, de agua, la profundidad de materia orgánica, y el número de nidos encontrados en cada una de las parcelas.

38 El segundo componente extraído contiene las variables relacionadas con el árbol más cercano al nido. Las variables involucradas tienen que ver con la estructura del árbol (diámetro, altura) y con las condiciones que proporciona al lugar (ancho de la corona, distancia al nido). Este resultado sugiere que dadas las condiciones que proporciona un árbol en cercanías de un nido, este es una característica que busca V.caribaeus en el momento de escoger un lugar para anidar.

El tercer componente tiene como variable más importante la especie de planta dominante del dosel. Hubo una relación positiva entre el número de nidos y la abundancia de Casearia sp (ver figura 17). Hubo una relación inversa entre el número de nidos y la altura promedio del dosel (ver figura 18). Al parecer estos vireos prefieren poner sus nidos en lugares con el dosel bajo.

Casearia sp Cedrela odorata Guazuma ulmifolia Mangifera indica Peciolo Rhyzophora mangle Número de nidos

10 20

8 15

10 4 (# individuos) Nùmero de nidos 5 2 Sp. Dominante del dosel

0 0 ELSY BAR PEPPER HILL MANUEL POND SMITH CHANNEL

Figura 17: Relación entre la especie dominante del dosel y el número de nidos de V.cariabeus en cada una de las parcelas.

Altura dosel Nidos

16 8

14 7

12 6

10 5

8 4

6 3 Número de nidos 4 2

Altura promedio del dosel (m) 2 1

0 0 Elsy Bar Pepper Hill Manuel Pond Smit Channel

Figura 18: Relación entre la altura promedio del dosel y el número de nidos de V.caribaeus encontrados en cada una de las parcelas.

39 A partir de estas dos figuras se infiere que V.caribaeus prefiere lugares con altura del dosel promedio de 5m y abundancia de Casearia sp.

La relación entre lugares con mayor cantidad de especies de fruto carnoso que son utilizadas como alimento por V.caribaeus, sugiere de nuevo que la abundancia de Cassearia sp. está relacionada con los sitios con mayor número de nidos. También es evidente que el mayor número de nidos se encuentra en los sitios con más de tres especies de plantas que ofrecen frutos carnosos para los pichones, tal que los sitios con menor oferta de frutos carnosos, tienen menor demanda reproductiva (ver figura 19).

Rauvolfia hirsuta Cassearia sp Albertia edulis Randia gaumeri nidos

160 12

140 10 ) 120 8 100

80 6

60 4 Número de nidos Número 40 Abundancia (# individuos (# Abundancia 2 20

0 0 Elsy Pepper Manuel Modelo Smith Hooker

Figura 19: Cantidad de especies con frutos carnosos utilizados como alimento por V.caribaeus en cada parcela contra número de nidos encontrados en cada uno de los sitios.

Variables bióticas y abióticas:

a. Abundancia y disponibilidad de alimento:

Los análisis de abundancia de insectos, correlacionados con las observaciones de número de ataques del ave durante cinco minutos, fueron significativos en tres de las parcelas, en Elsy Bar (rp = 0.761, p = 0.01, n = 13), en Smith Channel (rp = 0.695, p = 0.01, N = 13) y en Hooker Bay (rp = 0.628, p = 0.05, n = 13). El patron mas recurrente es un aumento en la cantidad de insectos de la epoca seca a la lluviosa. Las figuras que muestran las correlaciones se pueden ver en el apéndice 5. La tabla 8 muestra los datos obtenidos de densidad y número de ataques de V.caribaeus en cada una de las parcelas de observación.

40 Tabla 8: Densidad de insectos por metros cuadrado y número de ataques de V.caribaeus en cinco minutos, para cada una de las parcelas de observación durante la época de estudio.

ELSY BAR PEPPER HILL MANUEL POND M.ADVENTISTA SMITH CHANNEL HOOKER BAY

(# presas (# presas (# presas (# presas (# presas (# presas Fecha /m2) #ataques /m2) #ataques /m2) #ataques /m2) #ataques /m2) #ataques /m2) #ataques 8-Mar-04 9.88 14 19.72 10 9.18 11 13.22 13 14.18 11 16.33 13 15-Mar-04 12.00 13 32.65 12 14.24 12 11.49 12 13.02 11 4.94 14 22-Mar-04 13.02 11 18.75 9 14.86 11 11.89 13 8.00 12 14.18 14 29-Mar-04 19.75 13 13.85 14 9.57 14 8.92 13 16.66 11 13.15 15 5-Abr-04 13.58 9 23.15 14 14.36 13 9.23 14 11.09 14 27.70 13 12-Abr-04 11.34 11 25.95 16 15.39 14 5.75 11 18.90 13 17.01 16 19-Abr-04 14.81 14 29.22 14 17.15 14 13.72 13 24.69 17 18.90 15 26-Abr-04 18.90 16 40.82 13 13.22 13 8.92 15 16.66 18 29.22 17 3-May-04 22.63 18 40.82 18 11.89 12 12.76 15 20.00 16 30.86 16 10-May-04 27.04 16 30.86 19 5.95 15 14.86 14 22.63 17 34.63 17 17-May-04 18.11 15 25.95 16 13.22 16 15.39 16 17.36 16 29.22 17 31-May-04 23.63 17 27.70 18 11.89 15 13.72 13 24.69 17 23.80 16 1-Jun-04 24.69 18 32.87 18 14.86 14 13.72 16 26.04 17 31.25 17

La relación entre la abundancia de insectos y la precipitación fue positiva según los resultados obtenidos en este estudio (ver figura 20), y hubo una correlación entre ambas variables significativa en la mayoría de los casos (ver tabla 9). Es claro que la densidad de insectos aumentó con la lluvia.

35.00 200.00

180.00 30.00

160.00

25.00 140.00

Precipitación 120.00 Hooker 20.00 Smith 100.00 Modelo Manuel 15.00 80.00 Pepper Precipitación (mm) Precipitación Elsy

60.00 10.00 Densidad de insectos (# insectos/m2) (# insectos de Densidad 40.00

5.00 20.00

0.00 0.00 Marzo Abril Mayo Junio

Figura 20: Relación entre la densidad promedio de insectos en cada mes para cada una de las 6 parcelas de observación en San Andrés isla 2004, y la precipitación media mensual de 1959 – 2004.

Tabla 9: Estadísticas del análisis de regresión para predecir la densidad de insectos a partir de datos promedio de precipitación en cada una de las parcelas de observación San Andrés Colombia.

Modelo Estadísticas de la regresión Elsy Bar Pepper Hill Manuel Pond Adventista Smith Channel Hooker Bay Coeficiente de correlación múltiple 0.92 0.70 0.24 0.75 0.93 0.78 Coeficiente de determinación R2 0.85 0.49 0.06 0.57 0.86 0.61 Error típico 2.67 4.54 2.54 1.78 2.50 6.66 Observaciones 4 4 4 4 4 4 Prueba t para probar que la pendiente es diferente de 0 6.64 7.15 6.43 7.60 7.39 3.34 Probabilidad 0.02 0.02 0.02 0.02 0.02 0.08

La correlación entre la abundancia de insectos fue positiva. Los análisis de regresión para los datos de precipitación y densidad de insectos, mostraron coeficientes de correlación en general mayores a 0.7, con la excepción de Manuel Pond que obtuvo un coeficiente de 0.24. En todos los casos, la dependencia entre las variables fue positiva, indicando un incremento de insectos con el incremento de las lluvias.

La relación entre el número de nidos y la abundancia de insectos no es directa. Se ve que el mayor número de nidos se encontró en una época cuando los insectos todavía no estaban en su máxima abundancia. Hacia el final, del estudio (mayo y Junio), la densidad de insectos siguió aumentando (ver figura 21).

35.00 14

30.00 12 )

25.00 10

Nidos 20.00 8 Elsy Pepper Manuel 15.00 6 Smith Número de nidos Número

10.00 4 Densidad de Insectos (#insectos/m2 de Insectos Densidad

5.00 2

0.00 0 Marzo Abril Mayo Junio

Figura 21: Correlación entre densidad de insectos y número de nidos en cada una de las parcelas monitoreadas donde se encontraron nidos.

42 b. Precipitación:

La gráfica comparativa entre la precipitación mensual y el número de nidos, muestra una coincidencia de la época de transición de sequía hacia la época lluviosa, con el incremento acelerado en número de nidos. El pico de nidos se encuentra justo en el momento en que las lluvias están en el mínimo (ver figura 22). No hay una correlación significativa entre la precipitación y el número de nidos encontrados (r2 = 0.21), porque, el pico reproductivo llega justo antes del pico de lluvia y la estación lluviosa se prolonga más que la de reproducción de V. caribaeus.

Precipitación nidos

200.00 14 180.00 12 160.00 140.00 10

120.00 8 100.00 (mm) 80.00 6 60.00 4 número de nidos 40.00 2 20.00 Precipitación media mensual 0.00 0 Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio

Figura 22: Comparación entre la precipitación media mensual (promedio de 1959 – 1697, 1994, 2000, 2001, 2002 y los tres primeros meses del 2004), con el número de nidos encontrado en cada mes de estudio en San Andrés Colombia, 2004. c. Temperatura:

La comparación entre la variación de temperatura y el número de nidos encontrados, no muestra una relación evidente entre estas dos variables. Hay un ligero incremento en la temperatura al tiempo con un aumento en el número de nidos (ver figura 23), pero no hay una relación significativa entre las variables (rp = 0.29). Tampoco se ve una relación clara con la diferencia de temperaturas máximas y mínimas mensuales (rp = 0.37).

43 temperatura nidos delta t

28 14

27.5 12 10 27 8 26.5 6 26 4 25.5 2 25 0

Temperatura media mensual (ºC) mensual media Temperatura ene feb mar abr may Jun

Figura 23: Comparación entre el número de nidos encontrados en cada mes para la primera mitad del 2004, la variación de la temperatura para la misma época y el delta de temperaturas (máxima – mínima) para cada mes, (datos promedio de los años 1961 – 1990) en San Andrés Isla Colombia. d. Fotoperíodo:

San Andrés, entre enero 15 y Junio 15, tuvo una variación en el fotoperíodo de un poco más de una hora. Los días tuvieron una tendencia constante a aumentar en horas de luz desde enero hasta junio. La correlación entre el fotoperíodo y el número de nidos acumulados, es positiva y alta (r =0.92). Esto sugiere que V.caribaeus puede estar utilizando el fotoperíodo como indicador del momento apropiado para empezar la reproducción (ver figura 24).

FOTOPERIODO. Nidos acumulado.

12 : 57 20

12 : 4 3 18 16 12 : 2 8 14 12 : 14 12 12 : 0 0 10 11: 4 5 8 11: 3 1 6 11: 16 4

11: 0 2 2

10 : 4 8 0

Figura 24: Comparación entre el fotoperíodo desde enero hasta Junio en San Andrés, y el número de nidos acumulado en cada fecha. La flecha señala el período entre el momento en que el fotoperíodo llega a 12 horas (10 Marzo 2004) y el momento en que aumentó la taza de hallazgos de nidos (31 Marzo 2004).

44 La comparación entre la diferencia de tiempo absoluta de duración del día y la noche, y el número de nidos encontrados en cada mes, con un desfase de 35 días, muestra cómo el pico de nidos se encuentra justo cuando el día y la noche duran 12:00 horas (ver figura 25).

nidos mes Delta

O O O O O O O O O O O ZO ZO ZO YO YO IO IO IO IO ERO ERO ERO ERO ERO ERO ERO AY A A N N N N N R R RER RER RER RER RER ARZ ARZ ARZ ARZ ARZ AR AR AR ABRILABRILABRILABRILABRILABRILABRILMAYOMAYOMAYOMAYOMAYOM M M JUN JUN JUN JUN E-10 E E E E B B B B B M M M M M M M M Diferencia de tiempo (min) FEB FEB FE FE FE FE FE

-20

-30

-40

Figura 25: Diferencia absoluta de tiempo de duración del día y la noche, comparado con el número de nidos encontrados en cada mes pero con un desfase de 35 días.

Educación ambiental:

Los resultados de todas las actividades realizadas con la comunidad fueron positivos y se vieron de inmediato dentro de la Isla. En cuanto a divulgación, la televisión en la Isla es un medio importante. La televisión local tiene gran cobertura y altísimo rating. Esto se nota porque después de mi aparición en los programas locales, había gente que me preguntaba cosas en la calle o se preocupaban por informarme acerca de un ave extraña que habían observado en su patio, o acerca de alguien que estaba capturando aves furtivamente, o acerca de cómo a los Nightingales (Mimus magnirostris) les encantaba la papaya de su patio que era “la mejor de la Isla”. Bueno, mucha gente interesada en que las personas que estaban trabajando por el bien de su Isla se sintieran como en casa y preocupadas por preservar sus recursos naturales.

Las caminatas ecológicas con los turistas fueron muy buenas porque mostraron una faceta de la Isla que no se conoce en los hoteles todo incluido. Los resultados fueron excelentes. Las personas quedaron asombradas con la belleza de la naturaleza y con la variedad de aves.

La comunidad raizal es muy abierta a aprender, sobretodo cuando presienten que el conocimiento es para cuidar su Isla. En términos de conservación, presiento que se pueden obtener grandes cosas si se trabaja permanentemente en conjunto con la comunidad local.

45 DISCUSIÓN

Éxito reproductivo:

El valor calculado en este estudio para la probabilidad de supervivencia de nidos de V.caribeus en esta temporada reproductiva (48%), no se aleja del promedio general de supervivencia para otras aves 49.3% (Nolan, 1963). Hay que tener en cuenta que este valor está basado en los cálculos para 19 nidos encontrados durante la primera mitad del año. Martin et al. (1993) recomienda un número mínimo de 20 nidos para obtener datos confiables de éxito reproductivo, sin embargo, dice que para especies raras que obtienen un bajo número de nidos en una temporada, los datos de varias temporadas deben ser comparados para concluir acertadamente sobre la tasa de productividad de la población. Estudios anteriores, no han encontrado variaciones drásticas en las densidades poblacionales de esta especie (Rosselli, 1998: Moreno & Devenísh, 2003), lo que sugiere que en este momento, la población de V.caribaeus es relativamente estable. No hay un decrecimiento poblacional fuera de lo normal por mortalidad de pichones, fallas en la etapa de nido o presiones externas en la estación reproductiva. El valor calculado aquí puede homologarse con el de éxito reproductivo de la especie, e indica que la población se encuentra en un estado “normal” de salud, pero es necesario realizar otros monitoreos para verificar si este patrón es consistente en otros años (Martin et al., 1993 y 1997).

El cálculo de éxito reproductivo tiene varios componentes que lo hacen confiable. En primer lugar, la mayoría de nidos fueron encontrados en las primeras etapas de anidación. Según Mayfield (1961) esto es ideal ya que se logra ver y monitorear la mayor parte del proceso reproductivo y esto hace que la incertidumbre acerca de etapas y duraciones de los períodos, sea pequeña. En segundo lugar, la variedad de métodos de búsqueda por los que se encontraron los nidos, también es una medida de confiabilidad en los datos, pues combate el sesgo. La relevancia de este punto consiste en que de acuerdo al método de búsqueda, se puede tener una idea de qué tan difíciles son de encontrar los nidos. Un problema puede ser que el observador sólo encuentre los nidos fáciles de encontrar y no esté teniendo en cuenta los complicados. Por otra parte, la dificultad de encontrar un nido podría significar que éste es también más difícil de encontrar para un depredador. La variedad de métodos por los que se encontraron los nidos, da confianza en cuanto a que lo observado sí se acerca a la realidad de lo ocurrido. En tercer lugar, el proceso de monitoreo fue continuo y los períodos entre visitas fueron cortos, de forma que las fechas de estimación de los fracasos, cuando ocurrieron entre visitas, no dieron margen a niveles de error altos.

La mayoría de fallas de nidos se presentaron en la etapa de incubación de huevos y esto también es normal en aves. Las primeras etapas del nido son más vulnerables al abandono por diversas causas. Por ejemplo, hay menor cantidad de energía invertida hasta ese momento de la que habría en presencia de los pichones. La etapa de pichones suele ser más susceptible a fallar por depredación (Mayfield, 1961), ya que la conspicuidad visual y sonora aumenta considerablemente después de la eclosión.

Los resultados muestran que el Vireo caribaeus comparte con otras especies de su mismo género varias características en cuanto a técnicas de anidación y duración de los períodos de nido. Muchas de las características de los nidos, como su forma, modo de construccion y los períodos de anidación parecen ser muy cercanas entre las especies del género Vireo. Es posible que la proximidad filogenética tenga que ver con ésto, ya que muchas de estas especies viven en condiciones ecológicas diferentes, posiblemente bajo presiones de selección distintas.

La construcción del nido en V.cariabeus sigue siendo igual a la de otros vireos, característica que identifica la familia. A diferencia de otras especies, V.caribaeus pone un bajo número de huevos, característica que comparte con Vireo latimeri, la especie endémica de Puerto Rico (Woodworth, 1997). Esto podría considerarse como una estrategia ecológica para las especies tropicales. Stutchbury & Morton (2001) afirman que efectivamente en muchas aves tropicales, a diferencia de las de las zonas templadas, suele haber una estrategia de poner un número menor de huevos y de asegurar la supervivencia de las crías aumentando el período de cuidado parental. Los períodos de anidación de V.caribaeus hasta la salida de los pichones tuvieron duración similar a los de las especies de las que se tiene conocimiento, pero V.caribaeus continúa alimentando sus crías por lo menos cuatro semanas más. Las variaciones de períodos de anidación entre las especies de Vireo reportadas, pueden corresponder a diferencias en las condiciones a las que se enfrenta cada una a la hora de la reproducción. La mayoría de

46 especies de Vireo de las que se conoce el proceso de anidación, viven en el norte de América, es decir una zona templada con hábitats y condiciones climáticas bien diferentes a las de una isla caribeña. En ellas la presencia de especies del género Molothrus, como parásitos de nido, requiere adaptaciones comportamentales específicas, que pueden hacer variar los períodos de anidación, el número de huevos, la localización de los nidos, y las causas de fracaso de los mismos.

Lo encontrado en este estudio con respecto a la duración de los períodos de anidación, altura del nido y materiales utilizados en la construcción del mismo en V.caribaeus, puede ser comparado más directamente con lo conocido para algunas de las especies filogenéticamente más cercanas a él. En este caso son Vireo griseus y Vireo latimeri. Las tres especies pertenecen al mismo linaje de Vireos de anillo en el ojo (Jonson et al., 1988. Murray et al., 1994.) y de ojo blanco (Woodworth, 1997). La cercanía genética entre estas especies se refleja en el parecido que tienen en cuanto a la duración de los períodos de anidación y al tipo de hábitat que frecuentan. A las tres les gusta frecuentar los bosques secundarios y rastrojos y ponen sus nidos a alturas relativamente bajas. A pesar de ésto, las tres especies están sujetas a presiones ecológicas muy diferentes. Vireo griseus es una especie migratoria que adapta su estrategia reproductiva a las estaciones climáticas y a las presiones normales de un bosque secundario templado (Palis et al., 2001). Vireo latimeri, aunque tiene en común que es una especie endémica de una isla del caribe, tiene que enfrentar presiones extremadamente altas de parasitismo de nidos (Woodworth, 1997) a diferencia de V.caribaeus.

Fue una sorpresa que V.caribaeus no hiciera intentos de reanidación ni siquiera en el caso de haber fracasado con un nido en una etapa temprana de la estación reproductiva. Según explica Martin et al. (1997), lo general en aves es la reanidación después de un fracaso y en muchos casos también después de una camada exitosa. Woodworth (1997), en su estudio de la ecología reproductiva de Vireo latimeri, también menciona que esta especie empieza la construcción de un nuevo nido a la mañana siguiente de que sus pichones han volado, o en algunos casos, la hembra ha empezado a construir otro nido mientras el macho todavía alimenta las crías.

La posibilidad de que el nightingale Mimus magnirostris y el old-man bird Coccyzus minor sean depredadores de V.caribaeus concuerda con el hecho de que estos géneros son conocidos en Puerto Rico por depredar pichones de otras aves, incluidos los del vireo endémico de esa isla (Woodworth, 1997).

Aunque no hay evidencia directa acerca del papel de la maria mulata (Quiscalus mexicanus) como depredador de V.caribaeus, no se descarta el papel consumidor de esta especie que además fue introducida recientemente a la isla y se encuentra en un proceso acelerado de adaptación. Así mismo, otros posibles depredadores introducidos como el lobo pollero, las ratas y los gatos, deben ser monitoreados para tratar de cuantificar su impacto en todo el ciclo de vida de la especie. Teniendo en cuenta que V.caribaeus tiene una distribución tan restringida, los impactos de la depredación siempre deben tenerse muy en cuenta porque si se salieran de control podrían resultar en la extinción de la especie, y más cuando algunos de los posibles depredadores son especies introducidas que llevan relativamente poco tiempo en la isla.

El reporte de Rosselli (1998) acerca de que V.caribaeus alimentaba a sus pichones con unas frutas pequeñas anaranjadas, se confirmó en este estudio y además se añadieron algunas otras especies que también consumen. En este trabajo, se sugiere que los frutos son muy importantes en la época reproductiva de V.caribaeus, lo cual puede estar relacionado con su valor nutritivo para los pichones. Por ejemplo, los sitios con mayor abundancia de Casearia sp. y Alibertia edulis correspondieron a lugares con un alto numero de nidos. Seria necesario hacer un monitoreo estacional de las especies de fruto más consumidas por V. caribaeus para asociar la importancia de estos recursos con los lugares de anidación. Rappole et al. (1993), explica que algunas aves migratorias principalmente insectívoras, también pueden cambiar su dieta a la frugivoría cuando se encuentran en el Neotrópico. Afirma además que el valor nutritivo de las frutas es muy alto al tiempo que es un recurso fácilmente aprovechable.

Estacionalidad reproductiva:

De acuerdo con los resultados obtenidos, la estación reproductiva de V,caribaeus se centra entre el final de marzo hasta el principio de junio. Tanto el nido que reportó Rosselli (1998) en febrero de 1998 como el que yo encontré en enero de este año, son probablemente excepciones al patrón general. Esto es común en aves, hay

47 algunas parejas que intentan reproducirse antes de tiempo para evitar la depredación, factor que aumenta cuando todos los miembros de la especie se están reproduciendo (Stutchbury & Morton, 2001). También puede ser una confusión en cuanto a las indicaciones medioambientales o fisiológicas que disparan el inicio de la reproducción.

Teniendo en cuenta que hubo muchas especies de aves en reproducción durante la época de este estudio, se podría pensar que hay posibles patrones ambientales y o ecológicos que les indiquen que ese es el momento adecuado para hacerlo. Más aún, Barlow y Nash (1985) mencionan que en las antillas mayores, las aves terrestres también empiezan su reproducción en la primera mitad del año, y correlacionadas a la creciente de lluvias. Esto podría indicar que hay un patrón, en cuanto al inicio de la reproducción en muchas aves, que se extiende por el Caribe. En particular el Vireo latimerii, habitante endémico de Puerto Rico, se reproduce en esta época y aparentemente el inicio de su estación reproductiva está relacionado con la precipitación (Woodworth, 1997).

Hay dos tipos de influencia que pueden tener las variables bióticas y abióticas en la estacionalidad reproductiva de las especies. Las variables que son causas últimas de un proceso particular como la reproducción, son aquellas que evolutivamente han llevado a que un proceso determinado se dé en un momento y no en otro. Las variables que son causas proximales, son entonces las que en un momento determinado en el tiempo y espacio, disparan los procesos (Maynard-Smidt, 1970 ). Tanto las causas próximas como últimas de la reproducción, muy probablemente, son las que han hecho que se sincronice este proceso en regiones cercanas geográficamente. La región geográfica del Caribe podría presentar este tipo de fenómeno en su avifauna. El efecto de la lluvia como variable influyente del inicio de la estación reproductiva, no parece ser directo con respecto al número de nidos de V.caribaeus. Sin embargo, como se vio en los resultados, el efecto que tiene sobre algunas variables bióticas, como insectos y quizás frutos, puede estar influyendo indirectamente la estacionalidad reproductiva de la especie.

La variación en la abundancia de artrópodos, habitantes del sotobosque, según las lluvias, es un factor importante en la determinación de la estacionalidad reproductiva de muchas aves tropicales (Ahumada, 2001). Puede ser que en San Andrés este factor siga también ese patrón para el Vireo caribaeus. Una teoría muy sensata es que algunas aves se reproducen antes del pico de lluvia para que cuando este llegue, y cause el incremento en la población de artrópodos del sotobosque, los pichones ya hallan eclosionado y el alimento sea abundante para las crías (Stutchbury & Morton, 2001). Según estos resultados, es la estrategia que sigue V.caribaeus ya que el pico de reproducción es anterior al pico de lluvias.

La relación entre el cambio en fotoperíodo sí parece ser directa con respecto al número de nidos. El hecho de que el cambio en fotoperíodo sea gradual y constante en el tiempo y de que el aumento en la tasa de hallazgos de nidos sea abrupto para V.cariabeus, sugiere que el fotoperíodo es un disparador de reproducción. Cuando las horas luz corresponden a 12 horas, es posible que las aves perciban la señal de que el momento es adecuado para empezar la reproducción. Hay un lapso de tiempo entre este día de 12 horas luz y el día en que empiezan a aumentar constantemente las tasas de hallazgos de nidos. En el caso de esta investigación, el período de tiempo entre el momento en que el fotoperíodo llegó exactamente a 12 horas y el momento en que aumentó la tasa de hallazgos de nidos, se interpreta como el período de tiempo necesario para la maduración total de las gónadas. Para V.caribaeus este periodo dura 35 días valor no muy lejano al encontrado por Hau (2001) para Gymnorhis xanthocollis. Según la evidencia que muestran estos resultados, el fotoperíodo podría ser una causa proximal del inicio de la estación reproductiva en V.caribaeus. Si se generaliza el efecto que estas variables abióticas pueden tener, a todo el Caribe, entonces se explicaría el sincronismo en la reproducción de tantas especies de aves durante ésta época del año, en esta zona geográfica. Aunque hay especies que se guían directamente por las lluvias (Ahumada, 2001), otras, como el V.caribaeus, se guían más, en mi opinión, por los efectos que estas tienen en el sistema. El fotoperíodo, y su relación aparentemente estrecha con la cantidad de nidos encontrados, puede ser otra variable que indique a un rango geográfico mayor, como el Caribe, el momento indicado para empezar la reproducción; pero al contrario de la lluvia, es una causa última de que ocurra el suceso. Como lo afirma Hau (2001), la señal es percibida por el hipotálamo en un punto que, según sus resultados, puede ser cuando el día llega exactamente a tener 12 horas de longitud y esto dispara la maduración de las gónadas como preparación inmediata para la reproducción. Además según sus resultados, los ovarios llegaron a su peso máximo a los 40 días de exposición a más horas de luz.

48 Pienso también que otro factor importante al que están sujetas las aves del caribe es la llegada anual de muchas especies de aves migratorias, que ocupan un nicho en cada lugar y permanecen hasta un momento fijo del año, para devolverse a sus territorios de anidación. La partida de aves migratorias es un indicador general que también puede estar influyendo en el sincronismo en la reproducción de aves a nivel del caribe. Al igual que la precipitación, puede haber especies que noten directamente la partida de las migratorias como el momento adecuado para reproducirse, u otras que perciban la abundancia que llega con la lluvia sumada al vacío dejado por estas especies en su partida, y sea ésto lo que dispare su ciclo reproductivo.

En resumen, la estacionalidad reproductiva de V.caribaeus está influenciada por un conjunto de variables abióticas (precipitación, fotoperíodo) y bióticas (alimento, depredación, aves migratorias) que actúan de forma proximal o última para generar un balance de costo beneficio que optimiza el proceso de reproducción y hace que ocurra en determinado momento y no en otro (Rotenberry & Wiens, 1989. Rappole et al., 1993. Young, 1995. Stutchbury & Morton, 2001. Hau, 2001. Ahumada, 2001. Tellería et al., 2004).

Vegetación y requerimientos de hábitat:

Los resultados del análisis de agrupamiento para las parcelas, dan un cuadro más detallado de las diferencias entre las parcelas y en su interior. Pepper Hill resultó ser una parcela altamente heterogénea, tiene cuadrantes parecidos tanto a los de bosque ralo, como a los de bosque denso. Pienso que una posible explicación es que Pepper Hill, en la zona donde yo tenía ubicada la parcela, se encuentra dentro de una reserva privada que está siendo protegida desde hace algunos años. Hay lugares de la parcela que tienen vegetación madura que no ha sido intervenida por un tiempo. De aquí el parecido con la vegetación del bosque denso en uno de los cuadrantes. Sin embargo, las características de la tierra en esa parte de la isla son diferentes a las del bosque denso; es mucho más seco y el suelo es muy rocoso en algunas partes. Estos lugares rocosos pero cubiertos de vegetación densa, son los que salieron representados en el cuadrante que no se parece a los demás. Otra posibilidad es que, como esta parcela se encontraba en la vertiente oriental de la cordillera que recorre la isla, la vegetación cercana al filo está expuesta al viento mucho más que la parte de abajo y por lo tanto puede tener características como ser más baja o más seca (Moreno, conversación personal).

Todos los cuadrantes de Bosque denso (Manuel Pond y Modelo Adventista), quedaron agrupados juntos en un cluster homogéneo. La cobertura de Bosque denso en San Andrés se encuentra en su totalidad en la cuenca del Cove, que es donde están los acuíferos, es decir, la mayor reserva de agua dulce de la Isla. Este bosque representa uno de los lugares declarados como zona núcleo de la Reserva de Biósfera y por lo tanto está protegida. La falta de intervención y la relativa corta extensión resultan en una homogeneidad alta.

Las diferencias entre los manglares quedaron plasmadas en las agrupaciones del análisis. Ambos manglares están dominados por una especie diferente, Rhyzophora mangle en Smith Channel y Avicenia germinans en Hooker Bay. No hay muchas más especies vegetales en estos dos sistemas, lo que se refleja en la homogeneidad dentro de las parcelas. De esta forma, los manglares quedaron aislados de los otros tipos de vegetación pero muy cercanos entre sí, aunque en grupos diferentes. Puede ser importante hacer un nuevo análisis de los diferentes tipos de hábitat en la Isla, porque algunas de las parcelas ubicadas en el mismo tipo de bosque resultaron bastante diferentes. De todas formas, es difícil generalizar con tan sólo dos réplicas de cada tipo de vegetación.

Hay generalidades que se pueden extraer de los resultados a partir de la mediciones de la vegetación asociada directamente con los nidos. Por ejemplo, todos los nidos se encontraron en plantas jóvenes y saludables, que son muy abundantes en hábitats secundarios como Elsy Bar y Pepper Hill. La altura promedio de los nidos es 1.24m, una altura a la que las plantas jóvenes y saludables tienen ramas delgadas de no más de 1cm de diámetro, perfectas para la construcción de los nidos sobre horquetas. El porcentaje de cobertura superior debe ser alto, en lo posible mayor al 50%, mientras que la cobertura de lado no es tan alta por lo general. La mayoría de nidos tiene una orientación hacia el oriente. Esto puede ser una estrategia para aprovechar la radiación del sol en la mañana y evitar las altas temperaturas del medio día y la tarde, que afectan tanto a huevos y pichones, como a padres incubando (Moreno y Stevenson, conversación personal).

49 La carencia de nidos en los bosques de manglar fue sorpresiva ya que Barlow y Nash (1985) encontraron un nido en manglar y propusieron que este hábitat podría ser importante para la especie en la época reproductiva. Adicionalmente, Rosselli (1998) encontró que la densidad de individuos de V.caribaeus en manglar era alta y lo propuso como un hábitat importante para la especie. Pienso que una posibilidad es que a diferencia de los manglares, la diversidad de especies vegetales en el bosque ralo es mucho mayor y por lo tanto mayor también la cantidad de frutos aprovechables para los pichones a una distancia muy corta del nido. Seria importante verificar si esto se repite consistentemente en otros años. A pesar de todo, el análisis de componentes principales da algunas explicaciones que podrían también influir en la falta de nidos para este hábitat en particular.

Las características en general, que busca V.caribaeus, en el hábitat, para poner sus nidos, según los resultados del análisis de componentes principales son: un lugar seco con alta cobertura de hojas, baja profundidad de la materia orgánica, preferiblemente con un árbol en cercanías y en general la altura del dosel relativamente baja. Además, les gustan los lugares donde hay bastantes individuos de Casearia sp., y hay preferencia especial por los lugares con mayor oferta de plantas con frutos carnosos que sirven de alimento a sus pichones.

Hay que tener en cuenta que los hábitats secundarios como Pepper Hill y Elsy Bar tienen muchas especies que pierden sus hojas en la época de sequía y por ésto la abundancia de las mismas en el suelo. El escoger lugares con alta cobertura de hojas puede estar relacionado con la facilidad para encontrar material de construcción de nido, y además, las hojas secas en el suelo son un escondite predilecto de insectos y artrópodos que también representan un recurso aprovechable para la especie y a poca distancia del nido. Otra posible explicación para la escogencia de lugares con alta cobertura de hojas en el suelo, puede ser la advertencia que proporcionan en presencia de depredadores. El sonido de las hojas en el suelo, puede ser un factor delator de depredadores que se acerquen (Stevenson, conversación personal). Hay que tener en cuenta que los posibles depredadores rastreros en la Isla, como son, el lobo pollero (Tupinambis teguixin) y la boa (Boa constrictor), son introducidos y por lo tanto V.caribaeus no tiene defensas genéticas contra ellos. A pesar de esto, la estrategia de escoger lugares con alta cobertura de hojas puede estar ayudando a disminuir la depredación por parte de estas especies en la actualidad. Tanto Martin (1988) como Grzybowsky (1994) y Wells et al. (2001), están de acuerdo con que las presiones de depredadores pueden influenciar la escogencia del lugar de los nidos.

La cobertura de agua también juega un papel importante en la escogencia del lugar del nido pero en sentido contrario al de las hojas. Esta aparente aversión al agua la interpreto como la falta de nidos en ambos manglares. Es más, el único nido encontrado en manglar, estaba en una zona muy cercana al borde donde el suelo todavía no estaba cubierto de agua. Al final del estudio, aumentaron las lluvias considerablemente y el Manglar de Smith Channel se inundó por completo, la zona donde estaba el nido (abandonado en etapa de incubación) quedó totalmente cubierta de agua hasta 1m de altura, pero para este momento ya no habían más nidos.

Los resultados anteriores mostraron que no es la especie de planta cercana como tal, ni la especie de planta donde anida, sino la estructura de estas lo que posiblemente busque V.caribaeus para anidar. La importancia de tener un árbol cerca (5m ala redonda del nido) al nido puede influir en el mantenimiento de un microclima homogéneo. La sombra que da un árbol evita los cambios drásticos de temperatura que son dañinos para los huevos y pichones. Las altas temperaturas deshidratan a las crías y a los adultos, y la cobertura y protección de un árbol cercano ayuda en este sentido. Adicionalmente, pienso que un árbol siempre es un obstáculo visual que ofrece protección. Sobretodo cuando los nidos son bajos, un árbol grande vecino los tapa por lo menos desde un ángulo de visión. Los nidos deben estar en lugares escondidos de los depredadores.

Casearia sp (maká tree) es la especie dominante de Elsy Bar, parcela donde se encontraron más nidos. El fruto de esta especie es uno de los que son dados a los pichones como alimento. Pienso que la cercanía de esta planta puede estar muy relacionada con la facilidad de obtener suficiente alimento cerca del nido. Sería importante determinar cuales son los frutos mas consumidos por V. caribaeus para ver si hay una relación entre la oferta de éstos y la ubicación de los nidos. Adicionalmente, habría que comprobar si la supervivencia de los nidos está directamente relacionada con la cercanía de individuos de Casearia sp.

Las características de hábitat que están asociadas a la escogencia de lugares para anidar, encontradas en este estudio, son similares a las que escoge V.griseus. Se ha encontrado una relación de mayor número de nidos de

50 esta especie en hábitats con alta diversidad de plantas, alta densidad de arbustos y alta cobertura de hojas (Palis et al., 2001). Al igual que con V.caribaeus, la cobertura de hojas es importante en la ubicación de los nidos. Otros estudios que han evaluado la posibilidad de encontrar patrones en la estructura de la vegetación preferida por especies de aves para la anidación, también han logrado establecer las características importantes que pueden afectar a las aves. Grzybowski (1994) y Martin et al. (1988) encontraron que la densidad de tallos y la cobertura del dosel son factores que influencian la escogencia de lugares para anidar. Más aún, encontraron que la orientación física del nido puede estar relacionada con los efectos de la radiación en ese lugar y como ésta golpea el nido. Todo esto está de acuerdo con mis resultados acerca de la importancia de aspectos como la cobertura del dosel y la cobertura de hojas, para la ubicación de nidos de V.caribaeus.

Conservación:

El Vireo caribaeus se encuentra bien adaptado a los hábitats de la Isla, de otra forma su población se encontraría en descenso y esto se reflejaría en una baja productividad a nivel reproductivo, lo cual no parece estar sucediendo según éste y otros estudios (Moreno & Devenish, 2003). A pesar de ésto, los hábitats en San Andrés cambian muy rápidamente por la intervención humana, y más aún los hábitats como el de Elsy Bar, ya que el área cubierta por este tipo de vegetación corresponde a zonas que no están protegidas y pueden ser utilizadas para cultivo o pastoreo de ganado. De hecho, durante el estudio, hubo intervenciones humanas en dos de mis parcelas, Elsy Bar y Manuel Pond. La tala en Elsy Bar puede ser grave en términos de conservación ya que este fue el lugar con mayor número de nidos. Por otra parte, la cuenca del Cove donde se encuentra Manuel Pond, hace parte de la zona núcleo de la Reserva de biósfera y por lo tanto es una zona donde es prohibido deforestar, sin embargo, un lote dentro de mi parcela, de aproximadamente 20 x 25 m fue talado completamente, incluyendo los árboles más grandes. Este evento fue debidamente reportado a CORALINA quienes se encargan de monitorear las zonas protegidas y vigilar su uso adecuado. Lo preocupante es que estos parches deforestados en la mitad del bosque, se están volviendo comunes. En los recorridos que yo realicé por muchos caminos diferentes dentro de los bosques, tuve la oportunidad de ver por lo menos tres lugares en los que el bosque había sido totalmente cortado y el suelo quemado. Estos sucesos pasan a espaldas de los inspectores de CORALINA. La realidad es que el hecho de que una zona esté catalogada como protegida, no garantiza su conservación. La pobreza en la isla limita las posibilidades de manejar de una forma diferente los recursos.

Los resultados acerca de la poca variabilidad genética en especies de Vireo endémicas de islas del Caribe, reportados por Zwartjes (2003), debe ser en el caso de V.caribaeus un aviso de alerta para su conservación. Es muy probable que debido a esta baja variabilidad la especie no pueda soportar cambios repentinos en las condiciones a las que está adaptado. Teniendo en cuenta que gran parte del hábitat que prefiere, por lo menos en la época reproductiva, no se encuentra dentro de las áreas protegidas actualmente en San Andrés. Estas zonas son en su mayoría tierras destinadas al uso agrícola, y se deben encontrar puntos de equilibrio en el manejo de estos tipos de hábitat para que se mantengan las condiciones necesarias, sin entorpecer las necesidades humanas.

Como algo positivo acerca del futuro de esta especie, pienso que la cultura tradicional isleña permite ser optimista. El uso tradicional de la tierra, dividida en parcelas y rodeada de cercas vivas, es una característica clave del entorno, que debe ser fomentada (Rosselli, 1998; Moreno & Devenish, 2003). Las cercas vivas contienen las especies de arbustos y “malezas” tan frecuentadas por el Vireo caribaeus, y además funcionan como corredores entre parches más amplios de vegetación boscosa y de rastrojo. La variedad de cultivos permite mantener una heterogeneidad en el entorno, que hace que la transición entre este tipo de hábitat y el bosque, sea gradual y no drástica. De todas maneras las cercas vivas por sí solas no aseguran el micro-hábitat que V. caribaeus prefiere para anidar (ej. un árbol grande cerca y mucha hojarasca).

El aprendizaje acerca del uso tradicional de las plantas medicinales de la Isla, permitirá que se conserven los parches de vegetación donde se dan estas plantas, sin hablar de la conservación de un conocimiento ancestral de gran valor y utilidad. Pienso que para asegurar la protección del Vireo caribaeus y todas las otras especies de la Isla, se debe fomentar el aprendizaje acerca del manejo ancestral de la tierra en la cultura Raizal y evitar que se homogenice con los métodos introducidos del continente, que incluyen la tala indiscriminada para monocultivos extensos, entre otras. Es importante combinar este esfuerzo con la aplicación rigurosa del plan de

51 manejo de la Reserva de Biósfera planteado por CORALINA. El monitoreo constante de la condición de los territorios protegidos y del manejo de los recursos en toda la isla, debe ser real para asegurar que se cumplen las normas y se sigan los patrones establecidos.

Sin duda, la educación tiene que ser uno de los componentes principales en las acciones de conservación. Trabajos anteriores (Moreno & Devenish, 2003) han demostrado que en este sentido la conservación puede dar grandes frutos. La comunidad Sanandresana está abierta al aprendizaje y no le falta interés ni ganas para cuidar y mostrar las particularidades de su entorno. Es más, veo en la conservación una oportunidad inmensa para crear fuentes de ingreso necesarias en la comunidad y además una herramienta para mostrar la realidad de la Isla más allá del turismo comercial masivo que ha sido tan dañino. La observación de aves en San Andrés tiene un potencial eco turístico, que, bien aprovechado, es una forma de aumentar el conocimiento, conservar y mejorar la economía local.

En mi caso, al entrar en contacto con la comunidad isleña, pude ver que una identidad tan acentuada en las personas y un sentido de pertenencia tan grande como tienen los Isleños a su tierra, son características muy valiosas que deben ser aprovechadas para generar conciencia acerca del medio ambiente y la importancia de cuidar los recursos y de utilizar la naturaleza de una forma sostenible. Considero que gracias a trabajos tan completos y sobre todo tan cercanos a la comunidad, como el de Moreno & Devenish (2003), el Vireo caribaeus es actualmente un símbolo de la naturaleza isleña y un emblema de la conservación y del valor intrínseco de la naturaleza. Aportando un poco de conocimiento sobre esta especie y su hábitat, y sobre otras especies que se relacionan con ella en su época reproductiva, espero sumar un tanto más para que se cumpla la meta en que el hombre forme parte de la naturaleza y no sea un parásito de ésta.

Recomendaciones a futuro:

Aún es necesario hacer un seguimiento de los juveniles de V.caribaeus después de su salida del nido para determinar cómo se dá el establecimiento de territorios, cuál es la tasa de mortalidad de juveniles y adultos y sus causas. Haciendo esto se podrá completar la base de historia natural de la especie para empezar a profundizar con respecto a su biología y etología en particular. Continuar un monitoreo a largo plazo de la época reproductiva, podría dar una mejor idea de la dinámica poblacional de la especie y podría detectar problemas a tiempo, si es que se presentan.

Sería interesante relacionar evolutivamente a las especies de Vireo endémicas de las islas del Caribe. Cuál es la razón de estos endemismos que abarcan tanto el caribe como el continente cercano? cuál es la historia evolutiva de la familia y qué ha influido en ella para generar tal grado de especiación? Cuáles son las adaptaciones específicas de las especies del caribe a sus regiones? Podría compararse con las divergencias entre los pinzones de Darwin?

52 BIBLIOGRAFÍA

Ahumada, J. A. 2001. Comparison of the reproductive biology of two neotropical wrens in an unpredictable environment in northeastern Colombia. The Auk., 118 (1): 191 – 210.

American Ornythologysts Union. 1983. Checklist of North American Birds. Sixth edition. American Ornithologysts Union, Washinton, DC.

Arizona Game and Fish Department. 2002. Vireo bellii arizonae. Unpulished abstract compiled and edited by the Heritage Data Management System, Arizona Game and Fish Department, Phoenyx, AZ. 4pp.

Banks. T, Bekc. B, Beck. J, Todd. M, Bonar. R. October 1999. Warbling Vireo reproductive habitat, habitat suitability index model. www.fmf.ca/HS/HS_report.pdf.

Barlow, J.C. & Nash, S.V. 1985. Behaviour and nesting biology of the St. Andrew Vireo. The Wilson Bulletin 97 (3): 265-412.

Barriga, E., Hernández, J.I., Jaramillo, I., Jaramillo, R., Mora, L. E., Pinto, P., Ruiz, P. 1969. La Isla de San Andrés, contribuciones al conocimiento de su ecología, flora, fauna y pesca. Instituto de Ciencias Naturales. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá.

Bibby, C.J. Burges, N.D. & Hill, D.A. 1993. Bird Census Techniques, Third edition, Academic Press.

Bond, J. 1961. Birds of the West Indies. First edition, The Riverside Press, Cambridge.

Borreno, J. M., Gonzales, L., Contreras, R. 1994. Estrategia de conservación y sostenibilidad en las islas de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. Fundación para la Investigación y Protección del Medio Ambiente FIMPA.

Cody, M.L. 1985. Habitat selection in Birds, Department of biology University of California LA. Academic Press.

Contraloría General del Departamento Archipiélago de San Andrés , Providencia y Santa Catalina. 2000. Informe Ambiental 2000. Cap . IV, p 180 – 182.

Cooper, R.J & Whitmoore, R.C. 1990. Arthropod sampling methods in ornithology. Studies in Avian Biology (13) : 29-37.

CORALINA. 1998. Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina: Plan de Ordenamiento Ambiental 1998 – 2010. San Andrés.

CORALINA 2002, Plan de Manejo: Archipielago de San Andrés Providencia y Santa Catalina, Reseva de Biósfera SeaFlower. Ministerio del Medio ambiente, Fondo Nacional Ambiental, Intituto de Investigaciones Marinas y Costeras INVEMAR, corporación para el Desarrollo Sostenible del archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. San Andrés, Colombia.

Cruz, J. N., Lowy, P. D.1992. Contribución al conocimiento de la flora vascular terrestre del archipiélago de San Andrés y Providencia. Tesis de biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá.

Díaz, L. G. 2002. Estadística multivariada: Inferencia y métodos. Primera edición. Capítulo 5: Análisis de componentes principales, p 191 – 232. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá.

Gonzales, F., Díaz, J. N., Lowy, P. D. 1995. Flora Ilsustrada de San Andrés y Providencia, con énfasis en las plantas útiles. Convenio SENA – Universidad Nacional de Colombia. Instituto de Ciencias Naturales.

Gobernación Departamento Archipiélago de san Andrés Providencia y santa Catalina, 2003. Plan de Ordenamiento Territorial San Andrés Isla 2003 – 2020. Documento Técnico de Soporte.

Graber, J. W., 1961. Distribution, habitat requirements and life history of the black capped Vireo (Vireo atricapilla). Ecologycal Monographs., 31 (4): 313-336.

Grzybowski, J. A., Tazik, D. J., Schnell, G. D. 1994. Regional analysis of black capped Vireo breeding habitats. The Condor., 96: 512-544.

Hair, J. F., Anderson, R. E., Tatham, R. L., black, W. C. 1998. Multivariate Data Analysis. Chapter 3: Facto analysis, p 87 – 138. Chapter 9: Cluster analysis, p 469 – 518. Prentice Hall. New Jersey.

Hairston, N. G. 1989. Ecological experiments: Purpose, design and execution. Charpter 2:Minimal requirements of field experimental design in ecology, p 23 – 51.Cambridge studies in Ecology. Cambridge University Press. 370p.

Hau, M. 2001. Timing of breeding in variable environments: Tropical birds as model systems. Hormones and Behaviour., 40: 281 – 290.

Hensler, G.I. & Nichols, J.D. 1981. The Mayfield method of estimating nesting success: a model, estimators and simulation results. The Wilson bulletin 93 (1): 42-53.

Holmes, R.T. Sherry, T.W. & Reitsma, L. 1989. Population structure, territoriality and overwinter survival of two migrant warbler species in Jamaica. The Condor (91): 545-561.

Hurlbert, S. H. 1984. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecological Monographs., 54 (2): 187 – 209.

Hutto, R.L. 1990. Measuring the availability of food resources. Studies in Avian Biology (13) : 20-28.

IAvH - Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. 2002. Areas Importantes para la Conservación de las Aves – AICAs. www.humboldt.org.co/conservacion/aicas.

IDEAM. 2004. Datos de precipitación diaria San Andrés Isla, estación Hoyo Soplador.

Johnson, D. H., 1979. Estimating nest success: the Mayfield method and an alternative. The Auk., 96 (4): 651 – 661.

Johnson, N. K., Zink, R. M., Marten, J. A. 1988. Genetic evidence for relationships in the avian family Vireonidae. The Condor., 90: 428 – 445.

John Burt, www.syrinxpc.com.

Martin, T.E. Roper, J.J. 1988. Nest predation and nest site selection of a western population of the hermit thrush. The Condor., 90: 51–57.

Martin, T. E., Geupel, G. R. 1993. Nest – Monitoring plots: methods for locating nests and monitoring success. Journal of Field Ornithology., 64 (4): 507 – 519.

Martin, T.E. Paine, C. Conway, C.J. Hochachka, W.M. Allen, P. & Jenkins, W. 1997. BBIRD field protocol. Breeding Biology Research and Monitoring Database. Biological Resources Division Montana, Cooperative Wildlife Research Unit, University of Montana. 68pgs. http://pica.wru.umt.edu/BBIRD/protocol/protocol.htm

Maya, L.A. Arocha, J. Dieck, M. Friedemann, N.S. Jiménez, O. Leal, C. Pomare, L. Rivas, A. Romero, M.D. Serrano, J.F. Spicker, J. Vanin, A. Villa, W. & Zuluaga, F.U. 1998. Geografía Humana de Colombia Tomo IV: Los Afrocolombianos. Instituto Colombiano de Cultura Hispanica, Santafe de Bogotá, D.C.

Mayfield, H. 1961. Nesting success calculated from exposure. The Wilson Bulletin 73 (3): 255-261.

McNish, T. M. 2003. Lista de chequeo de la fauna terrestre del archipielago de san Andrés , Providencia y Santa Catalina, Colombia. M&B Producciones y Servicios Limitada. Bogotá Colombia.

Moreno, M.I. Devenish, C. 2003. Estado y conservación de Vireo caribaeus ave endémica de la Isla de San Andrés. Fauna y Flora Internacional, Instituto de investigación de Recursos Biológicos Alexander Von Humboldt, Instituto de estudios Caribeños- Universidad Nacional sede San Andrés. Bogotá, Colombia.

Murray, B. W., Mc Gillivray, W. B., Barlow, J. C., Beech, R. N, Strobeck, C. 1994. The use of cytochrome B sequence variation in estimation of phylogeny in the Voreonidae. The Condor. 96 (4): 1037 – 1054.

Nolan, V. 1963. Reproductive success of birds in a deciduous scrub habitat. Ecology., 44 (2) :305 – 313.

Palis. J, Cannings. S. 2001. Species Management Abstract, White eyed Vireo (Vireo griseus). The Nature Conservancy.

54 Rappole, J.H., Morton , E.S., Lovejoy, T.E., Ruos, J.L. 1993. Aves Migratorias nearticas en los neotrópicos. Traducción por Mario A Ramos Olmos, Victor Bullien y Jorge vega rivera. Conservation and Research Center. National Zoological Park. Smithsonian Institution.

Renjifo, L. M., A. M. Franco-Maya, J. D. Amaya-Espinel, G. H. Kattan & B. López-Lanús (eds.). 2002. Libro rojo de aves de Colombia. Serie Libros Rojos de Especies Amenazadas de Colombia . Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt y Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá, Colombia.

Rosselli, A. 1998. Estudio de la Biología de Vireo caribaeus, Una especie endémica de San Andrés- Colombia. Tesis de grado, Biología. Universidad de los Andes. Bogotá D.C.

Rotenberry, J.T., Wiens, J. A. 1989. Reproductive biology of shrubsteppe passerine birds: Geographical and temporal variation in clutch size, brood size and fledging success. The Condor., 91 (1): 1-14.

Russel, S.M. Barlow, J.C. & Lamm, D.W. 1979. Status of some birds on Isla San Andres and Isla Providencia, Colombia. The Condor (81): 98-100.

Schmidt, K. A., Whelam, C.J. 1999. Nest placing and mortality: Is nest predation a random event in space and time?. The Condor., 101 : 916-920.

Sibley, D. 2001. The Sibley guide to bird life and behaviour. A&C Black Publishers Ltd.

Sieving, K. 1992. Nest predation and differential insular extinction among selected forest birds of Central Panama. Ecology., 73 (6): 2310-2328.

Stutchbury, B.J.M & E.S. Morton. 2001. Behavioral Ecology of Tropical Birds. Academic Press. London.165pgs. ISBN 012675556-6.

Tellería, J.L., Pérez-Tris, J. 2004. Consequences of the settlement of migrant European robins Erithacus rubecula in wintering habitats occupied by conspecific residents. Ibis., 146 (2): 258.

Tewary, P. D., Dixit, A.S. 1986. Photoperiodic regulation of reproduction in subtropical female yellow throated sparrows (Gymnorhis xanthocollis). The Condor., 88 (1): 70-73.

Tye, A. & Tye, H. 1991. Bird species on St. Andrew and Old Providence Islands, West Caribbean. The Wilson Bulletin 103 (3): 493-497.

Universitu of Mychigan Museum of Zoology. Animal Diversity Web. Web Page: http: //animaldiversity.ummz.umich.edu/site/accounts/information/Vireo_atricapillus.

Wells, J.M., Kus, B. E. 2001. Least Bell’s Vireo surveys and nest monitoring at Anza Borrego Desert State Park in 2000. U.S. Geological Surveys. Western Ecological Research Center. San Diego Field Satation. Final report. 47pp.

Wolda, H. 1990. Food availabibity for an insectivore and how to measure it. Studies in Avian Biology (13) : 38-43.

Woodworth, B.L. 1997. Brood Parasitism, nest predation, and season-long reproductive success of a tropical island endemic. The condor (99): 605-621.

Young, b. e. 1994. The effects of food, nest predation and weather on the timing of breeding of tropical house wrens. The Condor., 96 : 341-353.

Zar, J. H. 1999. Biostatistical Análisis. Fourth edition. Prentice Hall. New Jersey.

Zeller, N.S.; revisions by G. Hammerson, D.W. Mehlman. 2001. Species Management Abstract, Yellow Throated Vireo (Vireo flavifrons). The Nature Conservancy.

Zwartjes, P.W. 2003. Genetic variability in migratory and endemic island songbirds (genus Vireo): a comparative assessment using molecular and morphological traits. Conservation genetics., 4 : 749-758.

APÉNDICES

Apéndice 1: tarjeta de nido en donde se tomaban las anotaciones durante el monitoreo. A y B representan cada lado de la tarjeta.

NID Nest ID Species Plot

Station Direction Distance Owner Order Station -> Nest Station-> Nest

Observer Attempt Year Sex

Local Description TL BL TR BR

Notes

Observer Date Sex

TL BL TR BR

Notes

Substrate 1 Search Method Prob. Obs Used Method Time # Parent Radio Substrate 2 Success/Fail # Fledged Conceal 1 Predated Deserted Conceal 2 # Cow bird fled

Fail cause: human, weather, cowbird, predation, other:______

Camila Gomez. Ecología reproductiva de Vireo caribaeus. Iniciativa Especies Amenazadas. CI & FPAA Programa de Monitoreo y Conservación de Aves Migratorias. ProAves & Conservación Internacional San Andrés Isla. Universidad Nacional de Colombia Sede San Andrés. (8) 5133310/11/13

Apéndice 1: continuación.

NID Species

t t r e o # g y g g g d d n n it i iv v ir ir ver i age age Day Day us nes eggs Time Time Stage # Egg Egg # ocat Obse t seen t youn youn youn act El Youn l conte Month Month Min a Min Comments

Camila Gomez. Ecología reproductiva de Vireo caribaeus. Iniciativa Especies Amenazadas. CI & FPAA Programa Monitoreo Aves Migratorias. ProAves & Conservación Internacional San Andrés Isla. Universidad Nacional de Colombia Sede San Andrés. (8) 5133310/11/13

Apéndice 2: Composición florística de las parcelas de observación. Incluye abundancia en cada uno de los cuadrantes muestreados.

SMITH ELSY BAR PEPPER HILL MANUEL POND M. ADVENTISTA CHANNEL HOOKER BAY

Familia Especie C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 Acanthaceae Thumbergia fragrans 8 6 0 0 0 1 3 8 16 5 12 0 0 0 0 0 0 0 Adianthaceae Acrostichum aureum 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 45 5 0 0 0 0 Anacardiaceae Mangifera indica 0 0 0 0 1 0 1 2 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 Apocinaceae Rauvolfia hirsuta 0 0 0 5 8 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Arecaceae Cocos nucífera 3 1 4 1 3 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Asteraceae Wedelia trilobata 10 5 6 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Bignoniaceae Crescentia cujete 0 0 0 0 2 1 0 0 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 Bombacaceae Ceiba pentandra 0 0 0 0 1 0 1 2 1 0 1 1 0 0 0 0 0 0 Burseraceae Bursera simaruba 1 0 0 4 3 6 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Cadillo estrella 19 30 26 3 0 1 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Caesalpiniaceae Tamarindus indica 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Caricaceae Carica papaya 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Cecropiaceae Cecropia peltata 0 0 0 0 1 1 1 2 0 1 1 2 0 0 0 0 0 0 Clusiaceae Clusia minor 0 0 0 1 0 4 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Clusiaceae Mammea americana 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Combretaceae Terminalia catappa 0 2 0 0 10 6 1 0 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 Crassulaceae Kalanchoe pinnata 1 0 0 0 3 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Euphorbiaceae Dalechampia scandens 2 0 5 3 0 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Euphorbiaceae Manijot dulcis 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Fabaceae Vigna luteola 10 10 17 11 8 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Fabaceae Flemingia strobilifera 5 15 2 10 35 19 25 36 48 25 18 35 0 0 0 0 0 0 Flacouteaceae Cassearia sp 15 25 9 10 14 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Lauraceae Persea americana 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Liana espinosa 45 160 39 32 12 6 5 8 26 12 3 7 0 0 0 0 0 0 Malvaceae Gossypium barbadense 1 0 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Malvaceae Hibiscus sabdariffa 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Meliaceae Cedrela odorata 0 0 0 0 0 0 4 5 6 2 5 0 0 0 0 0 0 0 Moraceae Artocarpus altilis 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 Moraceae Ficus trigonata 0 0 0 0 0 0 3 4 7 1 0 1 0 0 0 0 0 0 Myrtaceae Psidium guajaba 2 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Myrtaceae Pimenta dioica 0 0 0 3 5 0 5 7 2 16 2 5 0 0 0 0 0 0 Papilionaceae Arbus precatorius 0 0 0 5 11 4 5 2 0 0 2 4 0 0 0 0 0 0 Papilionaceae Crotalaria retusa 5 3 4 1 10 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Papilionaceae Desmodium canum 6 0 2 0 1 6 0 2 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 Passifloraceae Passiflora suberosa 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Peciolo 3 6 15 1 5 3 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 Poaceae Saccharum officinarum 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Poaceae Zea mays 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rhyzophoraceae Rhyzophora mangle 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 245 96 265 0 0 66

Apéndice 2: continuación.

SMITH ELSY BAR PEPPER HILL MANUEL POND M. ADVENTISTA CHANNEL HOOKER BAY

Familia Especie C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 C 1 C 2 C 3 Rubiaceae Albertia edulis 15 10 18 25 14 9 3 2 5 10 5 6 0 0 0 0 0 0 Rubiaceae Hamelia patens 1 1 0 5 1 0 0 1 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 Rubiaceae Morinda atrifolia 2 0 1 2 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rubiaceae Morinda roioc 3 0 0 5 15 12 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Rubiaceae Randia gaumeri 10 16 3 11 125 6 2 1 6 3 2 0 0 0 0 0 0 0 Sapindaceae Melicoccus bijugatus 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 Sterculiaceae Guazuma ulmifolia 0 2 0 0 8 5 1 2 0 3 1 0 0 0 0 0 0 0 Verbenaceae Lantana camara 4 6 2 6 15 2 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 Stachytarpeta Verbenaceae jamaicensis 20 11 0 10 5 13 0 0 0 0 0 7 0 0 0 0 0 0 Verbenaceae Avicenia germinans 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 46 58 69 Numero de tallos 191 313 155 159 324 146 63 87 123 88 57 75 290 101 265 46 58 135

Apéndice 3: Aglomeración del análisis jerárquico de conglomerados (cluster), utilizando el método de Asociación promedio entre grupos (Average linkage between groups).

Etapa en la que aparece Cluster Combinado Coeficientes el cluster de Siguiente Stage Cluster 1 Cluster 2 correlación Cluster 1 Cluster 2 etapa 1 16 17 1.000 0 0 12 2 14 15 .999 0 0 3 3 13 14 .987 0 2 16 4 7 8 .975 0 0 5 5 7 12 .938 4 0 6 6 7 9 .899 5 0 8 7 1 2 .881 0 0 10 8 7 10 .852 6 0 9 9 7 11 .836 8 0 13 10 1 3 .827 7 0 11 11 1 4 .770 10 0 15 12 16 18 .716 1 0 16 13 6 7 .524 0 9 14 14 5 6 .269 0 13 15 15 1 5 .261 11 14 17 16 13 16 .211 3 12 17 17 1 13 -.065 15 16 0

60 Apéndice 4: Comparación de las variables de vegetación para los 14 nidos analizados.

Altura Ramas nido Altura Circun Diám Orientac de NID (cm) Especie planta planta (cm) Materiales de nido Estado de la planta (cm) (cm ión soporte Hojas secas, pasto, cáscara de coco, 2 45 Morinda roioc 90 chamizos delgados. planta saludable 4.5 1.43 90º E 3 Cuerda plástica, cáscara de coco, corteza Planta relativamente joven 3 85 Albertia edulis 400 delgada, hojas secas, telaraña. y saludable. 8.5 2.71 80º E 3 Cáscara de coco, hojas secas, hojas de Planta muy joven 4 96 Casearia sp. 135 palma secas, espigas de pasto, algodón. saludable. 2.5 0.80 90ºS 3 Pasto seco, hojas secas, espigas, telaraña 5 78 Randia gaumeri 200 para sostén en la horqueta. Planta joven y saludable. 8.7 2.77 80º E 3 Planta viva, saludable. Hojas secas, pasto, algodón, cáscara de Nido en parte saludable de 6 136 Albertia edulis 230 coco, ramitas muy delgadas. la planta. 5 1.59 90º E 3 Cáscara de coco, hojas secas, hojas de Planta viva saludable. Nido 7 205 Guazuma ulmifolia 600 palma secas, algodón. en rama saludable. 21 6.68 90º S 3 Hojas secas, espigas, cáscara de coco, telaraña en la horqueta, un racimo de hojas 8 170 Randia gaumeri 350 secas adornando por fuera. Planta saludable 8.5 2.71 90º E 3 Planta medio saludable, Hojas secas, pasto seco, telaraña, pelusa tiene las puntas de las 9 188 Rhyzophora mangle 300 como de algodón. hojas quemadas. 5 1.59 40º S 3 Dalechampia Hojas secas, espigas de pasto, corteza, 10 121 scandens 200 telaraña. Planta saludable 3 0.95 90º E 3 Planta saludable, nido en porción saludable pero con Hojas secas, cáscara de coco, telaraña, un racimo de hoja secas 11 174 Albertia edulis 300 corteza delgada por fuera. 23.5 7.48 85º S 3 Hojas secas, telaraña. Espigas de pasto, 12 70 Flemingia strobilífera 90 raíz delgada, corteza. Planta saludable. 3 0.95 90º W 3 Planta joven, no totalmente saludable, tenía las hojas comidas por orugas. El nido se encontraba en una 13 116 Albertia edulis 230 Algodón, raíz delgada, hojas secas parte bastante saludable. 7.9 2.51 70º E 3 Hojas secas, corteza delgada, telaraña, 14 128 Albertia edulis 250 pasto seco. Planta saludable 7.8 2.48 70º E 3 PRO MED 124.00 259.62 8.38 2.666 3 DES. EST 49.23 138.15 6.58 2.09 0

Diámetro soporte Diámetro Diámetro Distancia Distancia nido- Cobertura horqueta horqueta 1 horqueta 2 nido-centro borde del Cobertura Cobertura lado 120º Cobertura lado NID (cm) (cm) (cm) de planta (m) follaje (cm) superior (%) lado 0º (%) (%) 240º (%)

2 0.64 0.57 0.41 0.45 20 80 10 5 10 3 0.89 0.64 0.48 0.96 44 70 80 80 80 4 0.38 0.32 0.25 0.085 20 30 10 0 5 5 0.70 0.57 0.60 0.8 42 80 80 70 85 6 0.57 0.48 0.32 0.4 26 30 10 20 80 7 2.71 0.80 0.16 4.5 27 100 80 50 80 8 0.48 0.32 0.54 0.9 18 10 10 5 5 9 0.64 0.32 0.48 1.27 30 95 5 20 0 10 0.32 0.16 0.16 0.12 53 60 100 30 10 11 0.64 0.48 0.41 0.59 10 50 20 25 10 12 0.64 0.51 0.29 0.4 15 10 80 50 80 13 0.83 0.60 0.48 0.77 49 30 30 40 20 14 0.64 0.48 0.41 0.43 37 95 80 10 0 PRO 0.774 0.480 0.384 0.898 30.077 56.923 45.769 31.154 35.769 D. E 0.601 0.168 0.140 1.134 13.763 32.438 37.072 25.426 37.575

61 Apéndice 5: Correlación entre los componentes y las variables. Las celdas azules representan los valores de correlación significativos, es decir, las variables que se agrupan en cada uno de los componentes.

Componente 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 AGUA .912 .016 .100 -.081 .069 -.055 -.078 -.173 .070 -.055 .028 HOJAS -.891 .146 .142 -.117 -.205 .010 -.072 -.001 -.012 -.112 -.096 MATORGANICA .853 .169 .030 -.053 .368 -.034 -.106 -.064 -.019 -.072 -.022 ALTODOSEL .814 .150 .298 -.258 .058 -.001 .019 .310 -.030 -.046 -.028 ALTOARBUSTO -.487 -.068 .307 .235 -.075 -.026 -.085 -.127 -.079 .070 .209 CORONAARBOL -.013 .872 -.023 .280 .057 -.036 -.025 -.050 .000 .006 .074 ALTOARBOL .163 .798 .182 -.222 .266 -.078 -.015 .152 .001 .048 .263 DIAMARBOL .019 .737 .038 -.218 .237 -.180 .257 .281 -.055 -.003 -.215 DISTARBOLNIDO .196 .548 .054 -.290 -.095 .094 .067 -.360 .004 .016 .327 ARBOL .027 .437 .361 .164 .094 .258 -.434 -.179 .244 .047 .332 SPDOMINANTE .096 .046 .753 -.257 .135 -.013 .218 -.263 .253 -.029 .059 TIERRA -.053 -.257 -.674 .212 .088 -.025 .171 .158 -.015 .203 .230 DISTARBUSTONI -.407 -.117 .568 .308 .102 .223 .046 .142 -.074 .126 .139 DO COBERDOSEL .376 .170 .559 -.444 -.021 .230 .212 .246 .027 .073 .025 > 2.5 .112 -.119 -.159 .706 -.235 -.185 .146 .042 -.009 -.096 -.254 ANCHOARBUSTO -.245 .164 -.094 .661 .016 .160 -.051 .174 -.132 -.061 .029 ARBUSTO -.407 -.203 -.023 .500 -.094 .197 .078 -.078 -.042 .315 .183 8.0 > 23 .200 .162 -.009 -.036 .920 .000 .012 -.032 .048 -.010 .047 2.5 > 8.0 .327 .140 .060 -.121 .854 -.017 -.045 -.076 -.030 -.007 -.011 ROCA .000 -.119 .169 .060 -.064 .837 .011 .051 -.098 .065 -.158 MADERA .426 -.115 .353 .260 -.121 -.574 .123 -.032 -.022 .121 -.084 CORONALEÑOSA -.058 .147 .062 .022 -.031 -.021 .885 .096 .018 -.035 .143 DISTLEÑOSANID .072 -.094 .156 .193 .011 .475 .508 -.160 .328 .080 -.103 O MUSGO .031 .071 -.145 .103 -.103 .040 .079 .917 -.013 .031 -.028 LEÑOSA .041 -.061 -.023 -.012 .157 .026 .248 -.176 .781 .148 -.160 DIAMLEÑOSA .029 .067 .189 -.195 -.181 -.115 -.238 .224 .745 -.129 .128 ALTOLEÑOSA .015 -.037 -.127 -.062 -.070 -.039 -.056 .001 .055 .901 .054 < 23 -.163 .414 .250 .014 .172 .216 .090 .077 -.031 .604 -.220 PENDIENTE .040 -.143 .036 .067 -.034 .146 -.087 .024 .052 .018 -.815 Método de extracción: Análisis de Componentes Principales. Método de Rotación: Varimax con Normalización de Kaiser. a Rotation converge en 19 iteraciones.

62 Apendice 6: Extracción de componentes principales de las variables.

Rotación, Suma de puntajes al Component Eigenvalues Iniciales Extración de Sumas de valores cuadrado % de Acumulado % de Acumulado % de Acumulado Total Varianza % Total Varianza % Total Varianza % 1 5.746 19.815 19.815 5.746 19.815 19.815 4.248 14.647 14.647 2 3.352 11.558 31.373 3.352 11.558 31.373 3.011 10.382 25.029 3 2.474 8.532 39.905 2.474 8.532 39.905 2.396 8.262 33.292 4 2.051 7.073 46.979 2.051 7.073 46.979 2.201 7.591 40.882 5 1.874 6.461 53.440 1.874 6.461 53.440 2.140 7.379 48.261 6 1.523 5.251 58.691 1.523 5.251 58.691 1.663 5.735 53.996 7 1.510 5.208 63.899 1.510 5.208 63.899 1.646 5.676 59.672 8 1.318 4.546 68.445 1.318 4.546 68.445 1.598 5.509 65.181 9 1.208 4.165 72.610 1.208 4.165 72.610 1.459 5.031 70.212 10 1.117 3.853 76.463 1.117 3.853 76.463 1.451 5.004 75.216 11 1.030 3.552 80.015 1.030 3.552 80.015 1.392 4.799 80.015 12 .944 3.256 83.271 13 .765 2.637 85.908 14 .712 2.456 88.364 15 .633 2.183 90.547 16 .554 1.910 92.457 17 .456 1.572 94.029 18 .356 1.228 95.257 19 .313 1.079 96.335 20 .260 .896 97.232 21 .245 .846 98.078 22 .208 .719 98.796 23 .123 .423 99.219 24 .081 .280 99.499 25 .055 .189 99.688 26 .042 .144 99.832 27 .030 .102 99.934 28 .018 .064 99.998 29 .001 .002 100.000 Método de extracción: Análisis de Componentes Principales.

63 Apéndice 7: Correlaciones entre densidad de insectos u número de ataques de V.caribaeus en cada una de las parcelas monitoreadas en San Andrés Isla Colombia.

Figura A7, 1: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Elsy Bar (rp = 0.761, P = 0.01, n = 13).

Estadística descriptiva:

20 Desviación

Media estándar N ) 2 Densidad 17.64 5.64 13 Ataques 14.23 2.80 13 # insectos/m ( 15

Densidad de presas en Elsy Bar

8 10 12 14 16 18

Numero de ataques de Vireo caribaeus durante 5 minutos en Elsy Bar

Figura A7, 2: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Pepper Hill (rp = 0.440, no, significativa, n = 13).

40 Estadística descriptiva:

Desviación Media estándar N Densidad 27.87 8.00 13 ) 2 30 Ataques 14.69 3.177 13

(# de (# insectos /m

20 Densidad de insectos en HillPepper

8 10 12 14 16 18 20 Numero de ataques de Vireo caribaeus durante cinco minutos en Pepper Hill 64 Figura A7, 3: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Manuel Pond (rp = 0.502, No significativa, n = 13).

17.5

)

2 15 Estadística descriptiva:

Desviación Media estándar N 12.5 Densidad 12.75292 3.04 13 Ataques 13.38462 1.55 13

7.5

Densidad de insectos en Manuel Pond (# de insectos /m insectos de (# Pond en Manuel insectos de Densidad

11 12 13 14 15 16 Numero de ataques de Vireo caribaeus durante cinco minutos en Manuel Pond

Figura A7, 4: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Modelo Adventista (rp = 0.502, no significativa, n = 13).

Estadística descriptiva:

12 Desviación )

2 Media estándar N Densidad 11.81 2.83 13 10 Ataques 13.69 1.49 13

(# de insectos/m 8

Densidad de insectos en Modelo Adventista 6

11 12 13 14 15 16 Numero de ataques de Vireo caribaeus durante cinco minutos en Modelo Adventista

65 Figura A7, 5: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Smith Channel (rp = 0.695, p = 0.01, n = 13).

Estadística descriptivas:

20 Desviación )

2 Media estándar N Densidad 17.99 5.56 13 Ataques 14.61 2.69 13 (# insectos/m (# 15

Densidad de insectos en Smith Channel

11 12 13 14 15 16 17 18 Numero de ataques de Vireo caribaeus durante cinco minutos en Smith Channel

Figura A7, 6: Correlación entre la densidad de insectos y el número de ataques en 5 minutos para Hooker Bay (rp = 0.628, p = 0.05, n = 13).

Estadística descriptiva:

Desviación Media estándar N

) 20 Densidad 2 22.39 8.93 13 Ataques 15.38 1.50 13

(# de insectos/m

10 Densiad de insectos en Hooker Bay

13 14 15 16 17 Numero de ataques de Vireo caribaeus durante cinco minutos en Hooker Bay