Picão-preto: uma planta daninha especial em solos tropicais 1159

PICÃO-PRETO: UMA PLANTA DANINHA ESPECIAL EM SOLOS TROPICAIS1

Black Jack: A Special Weed in Tropical Soils

SANTOS, J.B.2 e CURY, J.P.3

RESUMO - pilosa está presente em praticamente todo o território brasileiro, além de vários outros habitats tropicais. Entre as características presentes na planta, a abundante e longa produção de propágulos, o fotoblastismo preferencial, o uso eficiente da água, a elevada extração e utilização de nutrientes, bem como características morfofisiológicas específicas, conferem vantagem na competição com as principais culturas anuais e perenes. Devido à plasticidade e flexibilidade adaptativa de B. pilosa e às interações de suas características na determinação da competitividade desse vegetal, torna-se difícil identificar aquelas que realmente se associam com elevada capacidade competitiva e que possuam maior expressividade. Dentro da espécie ocorrem biótipos resistentes a determinados herbicidas, o que dificulta seu controle nas áreas agrícolas. O uso de outros métodos de manejo também possui entraves, devido à ampla variação do fluxo de disseminação, germinação e emergência de propágulos e, ainda, às associações benéficas dessa espécie com microrganismos presentes no solo. Embora seja dotada de características que a tornam infestante agressiva nas áreas agrícolas, este trabalho reporta alguns mecanismos que podem ser usados para o manejo integrado da espécie. Além disso, B. pilosa apresenta propriedades medicinais, sendo necessário o aprofundamento científico para usufruto de seus benefícios.

Palavras-chave: , Bidens pilosa, Manejo Integrado de Plantas Daninhas, polimorfismo germinativo, resistência a herbicidas.

ABSTRACT - Bidens pilosa occurs in practically all the Brazilian territory, besides several other tropical habitats. This ’s most advantageous aspects in the competition with major annual and perennial cultivars are its abundant and long propagule production, preferential photo-blastism, water use efficiency, high nutrient extraction and use, and morphophysiological characteristics. Due to B. pilosas plasticity and adaptative flexibility, as well as interaction of the characteristics determining its competitiveness, it is difficult to identify those which are associated with higher competitive capacity and expressiveness. This species presents biotypes resistant to some herbicides, rendering its control difficult in agricultural areas. The use of other management methods is also difficult, due to the wide variation in the flow of propagule dissemination, germination and emergence, as well as the beneficial association of this weed with microorganisms present in the soil. Although this plant has aggressive infesting characteristics, this work has reported some mechanisms that can be used for its integrated management. B. pilosa also presents medical properties, with extensive scientific studies being necessary in order to obtain benefits.

Keywords: Asteraceae, Bidens pilosa, Weed Integrated Management, germinative polymorphism, herbicide resistance.

INTRODUÇÃO daninha bastante agressiva e, ao mesmo tem- po, espécie vegetal de elevado valor medicinal, O gênero Bidens apresenta diversas em razão de suas propriedades farmacêuticas. espécies, entre as quais Bidens pilosa se des- Nos últimos anos, considerado número de taca em todo o mundo, por ser uma planta trabalhos tem dado destaque a B. pilosa, por

1 Recebido para publicação em 6.11.2010 e aprovado em 10.3.2011. 2 Docente permanente do Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri – PPGPV/UFVJM, Campus JK, 39100-000 Diamantina-MG, ; 3 Mestre em Produção Vegetal pelo PPGPV/UFVJM, .

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial 1160 SANTOS, J.B. & CURY, J.P. suas propriedades fitotóxicas a outras plantas 2009). Os capítulos são poucos, pedunculados, e a microrganismos. Nos campos agrícolas, ela reunidos em corimbos de 30 a 40 flores amare- apresenta ampla disseminação, devido às ladas ou brancacentas, aromáticas; invólucro características de rusticidade tanto na produ- campanulado, escamas exteriores em geral ção de propágulos como no uso eficiente dos foliáceas, quase sempre as interiores mais recursos, principalmente água e nutrientes, curtas, membranosas, brancacentas e ciliadas e condições edáficas e ambientais. nas margens; poucas lígulas, brancas, frequen- temente maiores que o invólucro, de dois a A denominação Bidens pilosa é originária três lobos. Possuem brotos florais terminais do latim, em que “Bidens” significa dois den- compostos de flores tubulares radiadas de cor tes, referindo-se às duas projeções do aquênio, amarelo intenso (Valdés & Rego, 2001). e “pilosa”, devido à presença de pelos nas brácteas. A espécie tem como sinonímia: Sua inflorescência é integralmente ama- B. adhaerescens, B. alausensis, B. chilensis, rela e seus frutos, quando maduros, apresen- B. hirsuta, B. leucantha, B. montaubani, tam coloração enegrecida. Júlio & Oliveira B. reflexa, B. scandicina, B. sundaica, (2009) descrevem a ocorrência do pápus aris- leucantha e Kerneria pilosa. Segundo tado, contido numa protuberância no ápice classificação em Angiosperm Phylogeny Group do pericarpo, formado por cerdas rígidas, em III (APG III), pertence à ordem , número de três a quatro, que apresentam família Asteraceae, tribo Coreopsideae, com tricomas voltados para a base. Essa estrutura ampla distribuição, encontrada nos trópicos e se apresenta como cerdas rijas, que facil- subtrópicos, desde o nível do mar até cerca de mente aderem ao pelo dos animais e tecidos, 3.000 m de altitude (Ballard, 1986). É citada facilitando a disseminação (Duarte & Estelina, como planta daninha em mais de 30 culturas, 1999). Outros trabalhos descrevem o pápus em pelo menos 40 países (Holm et al., 1991). como uma modificação do caule, utilizado na identificação dessa espécie devido à especifi-

No Brasil, B. pilosa é encontrada em prati- cidade de suas características (Murherjee & camente todo o território, porém concentra- Sarkar, 2001). se nas áreas agrícolas da região Centro-Sul, onde se constitui numa das mais importantes O fruto é um aquênio linear-tetragonal, de plantas daninhas em culturas anuais e pere- 5 a 9 mm de comprimento, coloração marrom- nes, sendo sua presença quase constante em escura e com extremidade superior provida de todas as épocas do ano. duas a três aristas. Segundo Júlio & Oliveira (2009), a deposição de fitomelanina, que con- Propõe-se, portanto, neste texto de revisão, fere a cor negra ao fruto maduro, ocorre entre abordar quais as características que tornam a região mais externa do mesocarpo e a região B. pilosa uma das mais competitivas espécies mediana deste. Conforme os autores, essa de plantas daninhas dos campos de produção deposição tem início precocemente, quando agrícola e, ao mesmo tempo, planta medicinal comparada à de outras espécies do gênero. de reconhecido valor, inclusive internacional. A fitomelanina é uma substância negra, Paralelamente, tenta-se identificar caracterís- caracteristicamente encontrada nos frutos de ticas da espécie que poderiam ser usadas nas determinadas espécies da família Asteraceae estratégias de controle, sobretudo visando ao e provavelmente relacionada à proteção do manejo integrado. pericarpo.

Morfologia Na base do fruto ocorre uma pequena pro- jeção, o carpopódio, onde o fruto insere-se no Bidens pilosa é uma erva anual que atinge eixo da inflorescência. A precocidade na matu- até 1,0 m de altura. As folhas são glabras, intei- ração dos frutos está relacionada, além do ras ou lobadas, sendo as superiores eventual- acúmulo de fitomelanina, ao baixo número de mente internas, de 5 a 10 cm de comprimento. camadas celulares. Essa característica, entre outras, comum à família Asteraceae, confere As flores são dispostas em capítulos, indivi- ao fruto pequeno crescimento em relação ao dualmente acompanhadas por uma bráctea ovário que o produziu, tornando-o leve e faci- paleácea, que recobre o ovário (Júlio & Oliveira, litando o processo de dispersão.

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Anatomia A raiz constitui-se em estrutura primária com a epiderme uniestratificada e pelos radi- Quanto à caracterização anatômica, culares, distinguindo-se claramente o sistema B. pilosa apresenta lâmina foliar com espes- de revestimento, a região cortical e o sistema sura aproximada de 200 µm, com epiderme vascular (Duarte & Estelina, 1999). Embora as simples e a face adaxial mais espessa que a Asteraceae apresentem pelos radiculares com abaxial. O mesofilo foliar é dorsiventral com paredes fortemente lignificadas, aqueles de pouca compactação; os parênquimas paliçádico B. pilosa são prolongamentos das células e lacunoso apresentam quatro a seis camadas epidérmicas, raramente ramificados, com pa- de células, com pouco mais de 100 e 70 µm de redes delgadas, vacúolo conspícuo e núcleo espessura, respectivamente, mostrando-se evidente. em conformidade com o descrito para a maio- ria das Dicotyledoneae (Duarte & Estelina, Germinação e emergência 1999). Tanto na face adaxial como na abaxial, os estômatos são classificados como anomo- Entre as principais espécies infestantes cíticos. Entre as particularidades, pode ser nas culturas anuais em solos tropicais, obser- destacada a maior presença de estômatos na va-se que a formação de sementes em Bidens face abaxial das folhas e tricomas tectores pilosa é intensa, podendo chegar a 3.000 por multicelulares não ramificados em ambas as planta; após a maturação, apesar de pequena faces das folhas. É provável que algumas das proporção das sementes ter germinação ime- barreiras potenciais foliares à penetração de diata (Kissmann & Groth, 1999), o número herbicidas constatadas em B. pilosa sejam a produzido pode comprometer a colheita. alta densidade tricomática, a baixa densidade estomática na face adaxial e o alto teor de cera A competição individual é tolerada pelas epicuticular, principalmente na face adaxial. culturas, porém a espécie desenvolve-se em A taxa de vascularização foliar média dessa altas densidades nas áreas cultivadas, o que espécie é de, aproximadamente, um feixe a lhe confere grande capacidade competitiva. A cada 200 µm de largura foliar. profusa e longa produção de aquênios repre- senta uma das principais características de A bráctea apresenta secção transversal agressividade da espécie – atributo este que em V e epiderme com células de tamanhos garante sua sobrevivência em agroecossis- variados, cuboides, de paredes finas e cutícula temas. evidente, e alguns tricomas multicelulares em diferenciação; o mesofilo é composto por A germinação desuniforme observada nas células parenquimáticas alongadas longitudi- sementes de B. pilosa ocorre devido à dormên- nalmente, de tamanhos variados, entre as cia, que proporciona a sobrevivência e a via- quais ocorrem vários feixes vasculares e ca- bilidade do banco de sementes em condições nais secretores (Júlio & Oliveira, 2009). externas adversas. A confirmação da ocor- rência de ciclos de dormência nas sementes O caule em estrutura primária apresenta apresenta fator fundamental na proposição de epiderme uniestratificada, cutícula estriada, métodos mais racionais e eficientes de ma- tricomas tectores pluricelulares, unisseriados nejo de plantas daninhas. Práticas que esti- e alguns estômatos (Duarte & Estelina, 1999). mulem a germinação de sementes no campo, O limite interno da região cortical é deter- como a aplicação de compostos superadores minado pela endoderme, apresentando estrias de dormência, apresentam chances muito de Caspary evidentes e alguns amiloplastos maiores de sucesso se aliadas a condições (Valdés & Rego, 2001). A endoderme típica é ambientais favoráveis em termos de umidade, evidenciada no eixo caulinar, menos frequen- temperatura e pH do solo (Carmona & Murdoch, te em caule do que em raiz. Dutos secretores 1995). são encontrados nas proximidades dos feixes vasculares, nas regiões cortical e medular, A germinação de sementes de B. pilosa com características semelhantes às dos dutos não é dependente de luz (Klein & Felippe, 1991), encontrados na raiz e nos demais órgãos vege- contudo, esse fato não se verifica em todas as tativos (Duarte & Estelina, 1999). situações. Amaral & Takaki (1998), estudando

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial 1162 SANTOS, J.B. & CURY, J.P. a estrutura dos aquênios dessa espécie, verifi- situação, sistemas com cultivos mínimos, caram que aqueles com tegumento verrugoso como aqueles sob plantio direto, terão maior mostraram dormência e sensibilidade à luz, germinação e infestação dessa espécie, como ao passo que os aquênios sem ornamento no resultado das sementes que ficaram sobre a tegumento não apresentaram dormência nem superfície. Em ambos os casos, a água parece sensibilidade à luz, durante o processo de ger- ser fundamental para o início da germinação. minação. Testes comprovam que a viabilidade Assim, a duração dos períodos de embebição de sementes dessa espécie pode ser avaliada pode levar à germinação máxima de sementes de forma satisfatória utilizando temperaturas (Chivinge, 1996) ou até reduzi-la (Reedy & alternadas de 20 e 30 oC com luz e nitrato de Singh, 1992). potássio (Carmona & Villas Bôas, 2001), che- A ocorrência de dormência quando as se- gando a 35 oC se enterradas a 1,0 cm de pro- mentes de B. pilosa se encontram enterradas fundidade (Chivinge, 1996; Rios et al., 1989). no solo constitui importante fator para a As sementes de B. pilosa germinam facil- formação de densos bancos de sementes em mente até 2,0 cm de profundidade, podendo solos submetidos ao preparo convencional, em permanecer dormentes por vários anos em razão da incorporação dos propágulos. Sob outro profundidades superiores a 10 cm (Sahoo & ponto de vista, se as hipóteses forem verda- Jhá, 1998; Muniz Filho et al., 2004). Esses deiras, a técnica do plantio direto deve ace- autores observaram elevada redução na ger- lerar o decréscimo de sementes de B. pilosa minação da espécie quando as sementes esta- no solo, por concentrá-las próximo à superfície. vam em profundidades superiores a 2,0 cm. Aparentemente, o preparo de solo e, como con- Carmona & Villas Bôas (2001) verificaram, sequência, a variação nas condições edáficas para regiões de cerrado, que a germinação e o alteram a dormência de sementes de B. pilosa. decréscimo de sementes de B. pilosa são mais rápidos na superfície do solo em relação às A variação da capacidade germinativa de sementes enterradas a 10 cm de profundidade. B. pilosa, nos experimentos conduzidos nas Os autores também concluíram que a dormên- diferentes épocas do ano, é um ponto importan- cia secundária é induzida no período seco, te no manejo dessa planta. Esse comporta- reduzindo durante o período chuvoso, inferin- mento pode ser intrínseco da semente e estar do-se dessa forma a relação positiva da água relacionado às condições fisiológicas da planta, sobre a infestação pela espécie. por ocasião da frutificação, ou aos efeitos de solo e clima durante o processo de germinação Em áreas de solo propensas à inundação, e emergência das plântulas. Ainda, pode ser Reddy & Singh (1992) verificaram que a redu- decorrente do efeito isolado ou da combinação

ção da germinação de B. pilosa pelo excesso de vários fatores fundamentais para o processo de água é a principal causa da baixa infesta- germinativo, como exposição à luz (Klein & ção. Apesar disso, Adegas et al. (2003) relatam Felippe, 1991), necessidade de uma determi- aumento do índice de velocidade de germi- nada amplitude de variação térmica e dispo- nação para maiores períodos de embebição das nibilidade de água e oxigênio (Adegas et al., sementes dessa espécie. No entanto, o baixo 2003), ou para o processo de emergência, como índice de velocidade de emergência, normal- a quantidade de reservas para suportar o mente observado em plântulas de B. pilosa, crescimento pela camada do solo. pode constituir também parte da estratégia de sobrevivência dessa espécie para formação de Competição por recursos de produção e densos bancos de sementes. eficiência de uso É provável que a infestação observada em ambientes mais intensamente modificados Bidens pilosa pode promover elevada extra- pelas práticas agrícolas, como os sistemas ção de nutrientes; quanto maior a extração, convencionais de plantio, seja decorrente da maior será o potencial competitivo com a cul- maior exposição dos frutos de B. pilosa à luz, tura de interesse. A espécie é capaz de acumu- em função do número de sementes enterra- lar teores e quantidades totais relativamente das que, mesmo antes dormentes, são expostas altos de nitrogênio, fósforo e micronutrientes. pelas ações de aração e gradagem. Em outra Na avaliação realizada no final da formação de

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial Picão-preto: uma planta daninha especial em solos tropicais 1163 propágulos, em substrato com doses crescentes de extrair água do solo, embora não muito de fósforo, Procópio et al. (2005) observaram eficiente na utilização desse recurso quando que plantas de feijão apresentaram menor comparada a espécies como Brachiaria conteúdo na matéria seca total de raízes, plantaginea (Aspiazú et al., 2010). Sob condições quando comparada a B. pilosa, para todos de verão, com menor disponibilidade de água, os níveis estudados do nutriente. Para estes B. pilosa tende a ser menos competitiva que autores, esse fato pode caracterizar des- B. plantaginea, devido à sua maior taxa de vantagem da cultura em competir por água e transpiração, baixa eficiência no uso da água nutrientes, indicando também que o incre- e menor taxa fotossintética. No entanto, em mento no fornecimento de P, caso não haja condições extremas de déficit hídrico, B. pilosa manejo adequado dessas espécies, pode favo- pode tolerar mais a competição do que recê-las em detrimento da cultura. Ainda B. plantaginea, pois pode extrair água do solo conforme estes autores, B. pilosa foi a planta mesmo em condições de baixo potencial hídrico daninha que demonstrou maior eficiência na (Aspiazú et al., 2010). Procópio et al. (2004) utilização de fósforo absorvido. Adicionalmente, observaram que, quando o déficit hídrico foi o uso indiscriminado de fertilizantes pode pro- induzido no estádio de pré-florescimento, as mover o crescimento e desenvolvimento de plantas de B. pilosa tiveram sua murcha plantas daninhas nas áreas agrícolas. Assim, permanente em solo mais úmido que as demais a adequada aplicação dos nutrientes essen- espécies, apenas não diferindo das plantas de ciais, além de ser correta do ponto de vista soja, demonstrando a menor capacidade de econômico e ambiental, é prática cultural ne- extração de água do solo nesse estádio feno- cessária para a conservação do equilíbrio das lógico. Contudo, quando o déficit hídrico foi infestações. induzido após o início do enchimento de grãos, Pelo fato de o fósforo ser considerado nu- o teor de água no solo no ponto de murcha triente de baixa mobilidade no solo, plantas permanente (PMP) foi menor para as plantas de maior sistema radicular apresentam van- de B. pilosa em relação às demais espécies tagem na captura desse elemento. Estudos avaliadas. Diante disso, esses autores suge- nessa linha de pesquisa podem ajudar na rem que, nesse estádio, plantas de B. pilosa resposta ao fato de a planta ter a tolerância conseguem absorver água mais fortemente em condições de elevada acidez dos solos e retida no solo, o que pode significar maior baixa disponibilidade de nutrientes, sobretudo tolerância a veranicos em relação às demais, fósforo. além da perpetuação em lavouras, devido à capacidade de completar seu ciclo e produzir Em relação à competição por água, é sabido propágulos, mesmo com reduzido forneci- que algumas espécies de plantas daninhas são mento de água, fortalecendo o banco de suas mais competitivas quando o nível no solo é sementes. ótimo, e outras, quando ocorre déficit hídrico. No que se refere a B. pilosa, há pouca infor- Em determinadas condições edafocli- mação sobre o assunto. Entretanto, a espécie máticas, a habilidade de uma planta em retirar é uma das mais agressivas no uso da água e a água presente no solo pode ser uma carac- de outros recursos do solo nos principais cul- terística vantajosa para manutenção do seu tivos agrícolas do Brasil. desenvolvimento vegetativo. Entretanto, a A alta eficiência no uso da água é caracte- recíproca também é verdadeira. Espécies de rística presente em plantas voltadas à sobre- plantas que apresentam maior capacidade de vivência e perpetuação, que resistem a am- utilização de recursos – entre eles, a água – bientes limitados em recursos naturais, como possuem maior potencial competitivo com cul- a grande parte das plantas daninhas. O volume turas e espécies da comunidade infestante de solo explorado pelo sistema de raízes, a (plantas não cultivadas). Assim, a correta utili- eficiência no uso da água e a capacidade de zação de sistemas de irrigação e épocas alter- extração da água do solo determinam a capa- nadas de plantio das culturas agrícolas, entre cidade competitiva de uma planta por esse elas o cultivo extemporâneo (denominado recurso (Procópio et al., 2004). B. pilosa é “safrinha”), podem promover o estabeleci- amplamente conhecida por sua alta capacidade mento da cultura de interesse, aumentando

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial 1164 SANTOS, J.B. & CURY, J.P. sua capacidade de competição em detrimento tem consequências agroecológicas importan- das plantas daninhas. tes, pois, no caso de B. pilosa, pelo menos algu- mas sementes germinarão, quaisquer que Quando plantas estão submetidas à forte sejam as condições de luz do ambiente. competição, as características fisiológicas do crescimento e desenvolvimento normalmente Várias espécies de plantas daninhas e cul- são alteradas, resultando em diferenças no turas comerciais alteram a taxa fotossintética aproveitamento dos recursos do ambiente, em diferentes níveis sob mesmas condições principalmente no uso da água, que influencia ambientais. Conforme Santos et al. (2003), B. pilosa apresenta elevado valor de razão de de modo direto a disponibilidade de CO2 no mesofilo foliar e a temperatura da folha e, con- área foliar antes do florescimento, em relação sequentemente, a eficiência fotossintética da às culturas da soja e do feijão. Esse fato pode planta. sugerir uma adaptação da espécie na captação de luz nas fases iniciais do ciclo. Contudo, a As sementes da maioria das espécies são planta daninha foi menos eficiente que a protegidas, durante o seu desenvolvimento, por cultura quanto ao acúmulo de matéria seca e estruturas clorofiladas. As diferentes respostas uso eficiente da radiação, demonstrando que, à luz, no processo de germinação, seriam independentemente da maior capacidade de impostas por diferenças na capacidade de filtrar extração de recursos como água e nutrientes, a luz solar, apresentadas pelos tecidos que nem sempre sua capacidade de conversão da protegem a semente em desenvolvimento. Ao radiação interceptada em massa vegetal será amadurecer, a semente teria seu fitocromo proporcional. Assim, o uso de cultivares com aprisionado num estado fotoestacionário, maior eficiência fotossintética, além de ser determinado pela quantidade de luz recebida prática cultural pertencente ao manejo sus- imediatamente antes de secar. Assim, semen- tentável de plantas daninhas, pode promover tes que amadurecem no interior de tecidos aumento na capacidade competitiva da cul- vegetais teriam a maior parte de seu fitocromo tura. na forma inativa (Fv), necessitando do estímulo luminoso para a germinação. Nesse sentido, A luz influencia indiretamente a abertura Klein & Felippe (1991), avaliando os aspectos estomática, pelo seu efeito na assimilação de CO . No entanto, a abertura estomática é da germinação de propágulos de 43 espécies 2 de plantas daninhas, verificaram que arquê- menos dependente da concentração interna de CO (C ), respondendo à luz diretamente. nios de B. pilosa apresentam fotoblastismo 2 i positivo, com germinação de 70%. Entretanto, Logo, em condição de competição e sombrea- quando não foram estimulados pela luz, a mento, o balanço da luz participa no controle porcentagem de germinação foi de 50%, com da abertura estomática e no balanço de gases temperatura constante. entre a parte interna da folha e o meio externo (Loreto & Bongi, 1989). Conforme Aspiazú

O caráter “fotoblastismo positivo” nem (2010), a Ci da folha difere entre espécies: sempre é absoluto, isto é, grande parte das B. pilosa apresenta maiores níveis comparada a espécies que, em laboratório, se comportaram outras espécies, como Commelina benghalensis como fotoblásticas positivas apresenta pelo ou B. plantaginea, o que pode ser desvantagem, menos alguma germinação no escuro. Em pelo aumento de CO2. A temperatura da folha alguns outros casos, embora estatisticamente também foi menor para B. pilosa em relação a espécie possa ser considerada fotoblástica às duas espécies citadas. Esse fato pode ajudar positiva, esse caráter é apenas quantitativo, a explicar a maior eficiência na fixação de CO2 uma vez que tanto na presença quanto na au- para a espécie, mesmo apresentando o meta- sência de luz ocorre considerável germinação bolismo tipo C3. de suas sementes. Esse comportamento (que poderia ser considerado como um fotoblastismo Alelopatia preferencial) foi observado em B. pilosa e em outras espécies de plantas daninhas, como: Acredita-se que B. pilosa possua compostos Xanthium strumarium e Euphorbia heterophylla. naturais com efeitos alelopáticos sobre plan- Adicionalmente, essa capacidade de variação tas, pragas e patógenos. Entre as substâncias

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial Picão-preto: uma planta daninha especial em solos tropicais 1165 presentes nessa espécie, a fenil-heptatrina As raízes liberam diversos ácidos orgâ- (PHT) é um poliacetileno que, além de ser reco- nicos (oxálico, cítrico, málico, butírico, acético nhecido como um complexo de importância etc.), cuja concentração depende de fatores ge- ecológica e medicinal, constitui amplo espectro néticos da planta e das condições de estresse contra organismos concorrentes, possivel- às quais esta é submetida. Na rizosfera das mente devido à produção de radicais livres tóxi- plantas de B. pilosa foram identificados esses cos para eles, incluindo larvas de insetos herbí- ácidos em quantidades superiores, quando voros (Arnason et al., 1981), fungos (Arnason comparada às demais espécies estudadas. et al., 1980), bactérias (Khan et al., 2001), vírus Esses ácidos, além dos efeitos benéficos sobre e outras plantas (Campbell et al., 1982). a solubilização de nutrientes, podem preservar a região rizosférica do ataque de patógenos e/ Extratos aquosos de folhas secas de ou atuar como agentes sinalizadores quando B. pilosa reduziram e/ou inibiram o percen- da simbiose com organismos promotores de tual de germinação de sementes e o cresci- crescimento e/ou desenvolvimento. Em con- mento inicial de diversas espécies de plantas traste, se os nutrientes do solo são determi- (Rabêlo et al., 2008), entre as quais Raphanus nantes para as invasões de B. pilosa, a gestão sativus (nabo-forrageiro) e cultivares de Lactuca deles, por meio de fontes, doses e épocas ade- sativa (alface) foram as mais sensíveis aos quadas de fornecimento dos adubos, pode ser extratos. À medida que se aumentaram as con- um meio eficaz para controlar a propagação centrações destes, anormalidades no sistema dessa espécie invasora. radicular delas também foram verificadas, indicando efeito fitotóxico. Esses resultados Capacidade associativa à microbiota do confirmam as primeiras hipóteses de um solo composto natural ser considerado alelopático, pois, conforme Campbell et al. (1982), ele pri- Alguns estudos evidenciam que a dispo- meiramente deve ser tóxico para plantas nibilidade da microbiota e de nutrientes do solo concorrentes. pode modificar a infestação por plantas dani- Há diversos métodos pelos quais as plantas nhas. Contudo, é preciso reconhecer que há podem liberar esses compostos no solo: por poucos trabalhos na literatura demonstrando meio da decomposição da serapilheira, de os efeitos da atividade biológica e de organis- processos mecânicos ou meios biológicos; mos presentes no solo, associados ou não ao compostos altamente voláteis podem ser vapo- sistema radicular das plantas, sobre o cresci- rizados e exercer seus efeitos sobre outras mento e desenvolvimento destas. Cui & He plantas; as raízes podem liberar compostos por (2009) testaram as hipóteses de que a micro- exsudação ou por decomposição mecânica ou biota do solo associada a Dodoneae viscosa é biológica; e através da lixiviação de nutrientes mais benéfica para B. pilosa que para a espécie das folhas pela chuva no solo. Para B. pilosa, a nativa Saussurea deltoidea e de que a espécie decomposição das folhas parece ter grande invasora é favorecida, em relação à espécie importância, pois o poliacetileno PHT é encon- nativa, em solo rico em nutrientes, comparado trado em altas concentrações no tecido foliar. com o solo mais pobre. Para testar ambas as Esse composto está presente em todos os ór- hipóteses, esses autores conduziram um expe- gãos de Bidens alba var. Radiata (Asteraceae), rimento em que B. pilosa e S. deltoidea foram espécie estreitamente relacionada com cultivadas em solos estéreis e não estéreis,

B. pilosa; entretanto, as concentrações mais retirados próximos e distantes de arbustos de elevadas deste poliacetileno têm sido obser- D. viscosa. Observou-se que a esterilização do vadas nas folhas (Cantonwine & Downum, solo teve maior efeito negativo no crescimento 2001). de B. pilosa que em S. deltoidea, indicando que Diversas amostragens de B. alba na os microrganismos associados a D. viscosa Flórida, EUA, demonstraram variações na parecem ter efeito mais evidente na espécie concentração de PHT nas folhas dessa espécie invasora do que na planta nativa. Embora o ao longo do ano, sendo as maiores verifica- solo retirado próximo a D. viscosa fosse signi- das nos meses de julho a outubro (verão) ficativamente mais rico em nutrientes do que (Cantonwine & Downum, 2001). o solo distante dessa espécie, essa diferença

Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 29, p. 1159-1171, 2011. Número Especial 1166 SANTOS, J.B. & CURY, J.P. não promoveu efeito pronunciado na produção imazethapyr, nicosulfuron, metsulfuron- de matéria seca por B. pilosa, mesmo apre- methyl e chlorimuron-ethyl, o qual, com base sentando maior produção dessa variável no solo nos resultados de matéria seca coletada não estéril retirado próximo da espécie nativa. 21 dias após a aplicação dos herbicidas, foi 370, 39, 26 e 12 vezes maior para o bió- Esses resultados sugerem que as invasões tipo resistente, comparado com o biótipo de B. pilosa sejam bem sucedidas por causa suscetível, respectivamente (Christoffoleti, da presença da microbiota associada a outras 2002). plantas ao seu redor, mas não necessariamen- te aos nutrientes presentes no solo. Dessa Em outros trabalhos, Ponchio (1997), utili- forma, é provável que os microrganismos do zando a técnica do bioensaios in vitro, compro- solo possuam a capacidade de governar o vou ser a resistência de B. pilosa causada por processo de invasão de novas áreas por essa uma alteração no sítio de ação. Assim, foi rea- espécie invasora. Adicionalmente, esses lizada a análise de regressão não linear para resultados poderiam comprovar a dificuldade biótipos resistentes (R) e sensíveis (S), para de controle de B. pilosa nas áreas quando for vários herbicidas. A relação R/S, que corres- impossível a remoção das demais espécies ponde à divisão do C50 do biótipo R pelo C50 do associadas aos grupos de microrganismos biótipo S, foi estabelecida, comprovando assim referidos. Nessas situações, a utilização de a resistência do biótipo R de B. pilosa aos inimigos naturais pode ser um método de herbicidas chlorimuron-ethyl, imazethapyr, controle biológico para evitar a expansão de nicosulfuron e metsulfuron-methyl. Portanto, B. pilosa, associado ou não com métodos pro- o biótipo R de B. pilosa apresenta resistência postos por Browne et al. (2009), como boas prá- cruzada aos herbicidas inibidores da ALS. ticas de manejo, prevenção da multiplicação Entretanto, não existe diferença evidente nos e estudos da biologia da espécie. No entanto, padrões de crescimento entre os biótipos resis- esses métodos requerem mais testes para tentes e suscetíveis de B. pilosa aos herbicidas comprovação de sua eficácia em cada região inibidores da ALS sob ausência de competição, e cultura estudadas. demonstrando que a modificação causada na ALS, que confere resistência, não se correla- Resistência a herbicidas ciona com o decréscimo de produtividade pelas plantas. Ainda segundo esse autor, essa igual- O método de controle mais utilizado para dade na produção indica que ambos os biótipos Bidens pilosa é o químico, com aplicação de apresentam mesma adaptabilidade ecológica herbicidas, uma vez que, se a eliminação for e ocupam nichos semelhantes no ambiente, mecânica, pode-se esperar uma nova geração sendo necessárias estratégias preventivas de em poucos dias, visto que o revolvimento do resistência, pois, uma vez estabelecida uma solo traz à superfície sementes com condições população resistente, naturalmente ela não de germinar (Ferreira et al., 2007). No entanto, retorna para uma frequência original de sus- dentro da espécie B. pilosa ocorrem biótipos, cetibilidade. com graus de resistência a determinados her- Em área cultivada com soja, após oito anos bicidas (Kissmann & Groth, 1999). de manejo de plantas daninhas de folhas Em várias pesquisas, a determinação da largas com herbicidas pertencentes aos grupos dose de herbicida necessária para controlar químicos das imidazolinonas (imazaquin e

50% da população (C50) tem sido usada como imazethapyr) e sulfonilureias (chlorimuron- forma de comprovação e determinação do nível ethyl), os índices de controle, nos últimos anos, de resistência de um biótipo de planta dani- principalmente de B. pilosa e B. subalternans, nha. No caso do Brasil, o primeiro ensaio foi tinham sido abaixo dos insatisfatórios realizado por Christoffoleti et al. (1996). Foram (Monquero & Christoffoleti, 2001). Houve, conduzidos diversos experimentos em casa nesse caso, a seleção de um biótipo resistente de vegetação, utilizando biótipos resisten- aos herbicidas inibidores da AL, resultante da tes (R) e suscetíveis (S) de B. pilosa e doses aplicação repetida desses herbicidas, que crescentes de herbicidas inibidores da ALS. condicionou o aumento da frequência de alelos

O C50 foi determinado para os herbicidas resistentes.

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A ocorrência de B. subalternans nas áreas verminoses e febre aftosa em gado bovino. Essa agrícolas era pouco mencionada, provavel- espécie ainda é usada pelos povos indígenas mente pelo fato de a espécie ser bastante para: dores de dente (principalmente a raiz), semelhante a B. pilosa (Kissmann & Groth, inflamação da garganta, retenção hídrica, 1999). Essas podem ser consideradas uma lacerações, alívio de calafrios, blenorragia, única espécie, caso a taxonomia do grupo seja leucorreia, tonsilites, infecções urinárias e baseada exclusivamente em dados isoenzimá- vaginais (Valdés & Rego, 2001). Adicionalmen- ticos (Grombone-Guaratini et al., 2005). te, conforme esses povos, B. pilosa é utilizada também como emoliente, adstringente, antipi- A confirmação de que biótipos de rético, estimulante, desobstruente, diurético

B. subaternans são mais tolerantes do que e sialogoga. B. pilosa a herbicidas inibidores da ALS revela a importância da identificação das espécies e Praticamente todas as partes da planta são das mutações pontuais nos genes resistentes usadas nas preparações medicinais que são a esse mecanismo de ação, o que pode possibi- aplicadas por via tópica e/ou oral. As flores são litar o esclarecimento dos padrões de resistên- empregadas para desconfortos gástricos em cia, fornecendo informações sobre sistemas intoxicações alimentares e contra a diarreia, alternativos de manejo, que podem prevenir e decoctos das raízes são utilizados contra ou retardar o aparecimento desta (López- vermes e hepatite alcoólica. Entretanto, é na Ovejero et al., 2006). cutícula e nas células epidérmicas das folhas de B. pilosa que estão localizados os princípios Herbicidas registrados para B. pilosa, não ativos mais consumidos na área medici- pertencentes ao grupo dos inibidores da ALS, nal (Kviecinski et al., 2008) e na fitoterapia quando aplicados isoladamente, controlam efe- (Vasques et al., 1986). tivamente a população resistente da espécie, o que indica a importância de rotacionar os Por se tratar de uma planta amplamente mecanismos de ação em uma mesma área utilizada e conhecida, inúmeros estudos quí- (Monquero & Christoffoleti, 2001). Outra opção micos já foram realizados, destacando-se para os agricultores é a aplicação de herbici- aqueles sobre atividades antioxidantes. O chá das sobre a palha residual da cultura anterior. adotado pela medicina popular é rico em quercetina (Hoffmann & Hölzl, 1989; Valdés & Uso medicinal e farmacologia Rego, 2001) e outros compostos polifenólicos, que podem ser responsáveis pelas atividades Em todo o mundo, o gênero Bidens tem sido antioxidantes observadas. A própria querceti- usado para tratar diferentes doenças, e no na, em virtude de sua capacidade antioxidante Brasil destaca-se a espécie B. pilosa (Oliveira in vivo e in vitro, demonstrou anticarcinogeni- & Casari, 1999). Existem vários relatos popu- cidade em diversos estudos (Sundararajan lares que apontam para a utilidade de B. pilosa et al., 2006; Kviencinski et al., 2008). Contudo, para contornar inúmeros desconfortos e enfer- B. pilosa possui outras diversas substâncias midades, incluindo inflamações, tumores e já definidas quimicamente (Chiang et al., hepatite. Esses relatos chegam de Cuba, 2004), porém com efeitos ainda não relatados. Bahamas, México, Equador, Peru, Panamá, Colômbia, EUA, região Sul do Brasil e Nas últimas décadas, extensas investi- Amazônia (Valdés & Rego, 2001). gações têm mostrado que essa espécie possui compostos com atividades anti-hipergli- Os nativos da Amazônia empregam cêmicas (Ubillas et al., 2000; Hsu et al., 2009), B. pilosa para doenças do fígado e no tratamento antiúlceras (Tan et al., 2000), anti-infla- da malária, sendo a atividade antimalárica matórias (Khan et al., 2001), antitérmicas devido à presença de poliacetilenos e flavo- (Sundararajan et al., 2006), anticancerígenas noides (Oliveira et al., 2004). Na Amazônia e antitumorais (Sundararajan et al., 2006; peruana, B. pilosa é utilizada no tratamento Kviencinski et al., 2008), antioxidantes de afta bucal, angina, diabetes, desordens (Chiang et al., 2004), antivirais, antifúngicas menstruais, disenteria, dismenorreia, conjun- (Deba et al., 2008) e antibacterianas (Khan tivite, edemas, hepatites, icterícia, laringite, et al., 2001).

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Extratos metanólicos das raízes de alternativas. Entre elas, B. pilosa destaca-se B. pilosa, nas concentrações de 5 a 10 mg mL-1, como uma das principais, pela ampla ocor- inibiram o crescimento de cepas de bactérias rência nos ambientes agrícolas (Carmona & gram-positivas: Aereus aureus, Epidermidus Villas Bôas, 2001). Ainda pertencente ao aureus, Bacillus cereus, Micrococcus kristinae, gênero Meloidogyne, destaca-se o nematoide Streptococcus faecalis; e gram-negativas: Meloidogyne mayaguensi, que parasita culturas Escherichia coli, Pseudomonas aeruginosa, de elevada importância econômica e diver- Flexneri Shigelia, Klebsella pneumoniae e sas plantas daninhas – entre elas, B. pilosa Serratia marcescens (Ashafa & Afolayan, 2009). (Carneiro et al., 2006). Outro ponto-chave é Entretanto, de acordo com relatórios anterio- que B. pilosa é hospedeira de alguns fungos e res, extratos de folhas de B. pilosa foram ativos de pragas como os afídeos, também conhecidos somente contra bactérias gram-positivas, mas como pulgões. não contra as cepas gram-negativas. É possível A literatura define B. pilosa como uma que os extratos das raízes de B. pilosa possuam “planta daninha”, por prejudicar direta ou maior atividade antibacteriana, em relação indiretamente uma determinada atividade aos extratos exclusivamente de folhas, pelo fato humana. A presença dessa espécie nos cul- de a raiz ser um órgão de síntese de muitos tivos agrícolas pode interferir no processo compostos encontrados na parte aérea das produtivo, competindo pelos recursos de pro- plantas, e estes podem estar em maior quan- dução e condições do meio, liberando substân- tidade nas raízes. cias alelopáticas, atuando como hospedeira de A inibição específica de bactérias entre as pragas, doenças e nematoides e dificultando folhas e raízes dessa espécie pode, em parte, as práticas de colheita. Entretanto, ela vem explicar por que a planta inteira é empregada se mostrando uma excelente ferramenta na no tratamento de infecções microbianas (Khan área medicinal, com ampla variedade de et al., 2001). Adicionalmente, compostos já compostos químicos, reconhecidos e utilizados relatados como eficazes no efeito alelopático em áreas como fitoterapia e farmacologia. a patógenos e/ou a outras espécies vegetais, De maneira geral, as espécies invasoras, como o poliacetileno PHT, flavonoides, embora dotadas de rusticidade e agressividade alcaloides, esteroides, taninos, ácido linoleico competitiva, parecem ser extremamente sen- e ácido linolênico, presentes em extratos de síveis às condições ambientais. No caso de B. pilosa, possuem atividade antimicrobiana B. pilosa, as características que parecem mais (Sundararajan et al., 2006). contribuir para o caráter agressivo como dani- nha são: ciclo curto, com grande produção de CONSIDERAÇÕES FINAIS sementes (aquênios); adaptação do propágulo reprodutivo com estruturas especializadas, Em comparação com outras plantas dani- permitindo maior leveza e aderência a animais nhas de folhas largas, Bidens pilosa é consi- e tecidos, além da grande deposição de fitome- derada de alto potencial competitivo (Rizzardi lanina, que protege o pericarpo, diminuindo et al., 2003). Contudo, além de ser invasora injúrias e/ou predação; e alta densidade trico- bastante agressiva e de competir com as cul- mática, baixa densidade estomática e alto teor turas por recursos de produção, pode servir de de cera epicuticular, principalmente na face hospedeiro de pragas e doenças, podendo pro- adaxial, como barreiras à entrada de herbicidas. vocar perdas significativas de rendimento nos Além disso, a planta apresenta elevado poten- cultivos agrícolas (Kissmann & Groth, 1999; cial no acúmulo de nutrientes como nitrogênio Ferreira et al., 2007). e fósforo e regulação da atração e/ou repulsão Bidens pilosa também é hospedeira de de microrganismos, provavelmente atribuído diversas espécies de fitonematoides perten- à característica de exsudação de uma varie- centes ao gênero Meloidogyne Goeldi, também dade de compostos pelas raízes, tornando a conhecidos como nematoides de galhas. rizosfera um ambiente altamente regulado e Apenas para Meloidogyne javanica, no Brasil adaptado às variações ambientais. Essa mesma foram relatadas 57 espécies de plantas produção atípica de compostos confere as carac- infestantes que atuam como hospedeiras terísticas medicinais peculiares da espécie.

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No que se refere à resistência de biótipos LITERATURA CITADA de B. pilosa a herbicidas inibidores da síntese de aminoácidos ramificados, é ADEGAS, F. S.; VOLL, E.; PRETE, C. E. C. Embebição e provável que a grande ocorrência de casos germinação de sementes de picão-preto (Bidens pilosa). positivos seja atribuída ao intenso uso desse Planta Daninha, v. 21, n. 1, p. 21-25, 2003. grupo de herbicidas, associado à elevada capacidade de dispersão das plantas não AMARAL, A.; TAKAKI, M. Achene dimorphism in Bidens pilosa L. as determined by germination test. Braz. Arch. controladas. Biol. Technol., v. 41, n. 1, p. 11-16, 1998. Por outro lado, percebe-se na literatura como a antropização, principalmente por meio ARNASON, T. et al. Mosquito larvicidal activity of das atividades agrícolas, promove a multi- polyacetylenes from species in the Asteraceae. Biochem. Syst. Ecol., v. 9, n. 1, p. 63-68, 1981. plicação da espécie em estudo. Os resultados de pesquisa enfatizam a agricultura conven- ARNASON, T. et al. Photosensitization of Escherichia coli cional com aração e gradagem, seguida pela and Saccharomyces cervisiae by phenylheptatriyne from aplicação de herbicidas, como sendo o prin- Bidens pilosa. Can. J. Microbiol., v. 26, n. 6, p. 698-705, cipal meio de propagação e manutenção do 1980. banco de sementes. É também evidenciado que práticas agronômicas que revolvem menos o ASHAFA, A. O. T.; AFOLAYAN, A. J. Screening the root solo, como o plantio direto, e ocorrências de extracts from Biden pilosa L. var. radiata (Asteraceae) for campo, como a saturação (encharcamento) do antimicrobial potentials. J. Med. Res., v. 3, n. 8, solo, têm contribuído para diminuição da p. 568-572, 2009. multiplicação dos propágulos reprodutivos de ASPIAZÚ, I. et al. Eficiéncia fotosintética y de uso del agua B. pilosa. Assim, simplesmente admitindo a por malezas. Planta Daninha, v. 28, n. 1, p. 87-92, 2010. adoção cada vez maior do sistema de semea- dura direta, já se pode esperar diminuição da BALLARD, R. Bidens pilosa complex (Asteraceae) in North reinfestação por B. pilosa. Contudo, a signifi- and Central America. Am. J. Bot., v. 73, n. 10, p. 1452-1465, cância na redução dos casos será diretamente 1986. proporcional ao investimento em outras práti- cas culturais, como a rotação de mecanismos BROWNE, M. et al. The crucial role of information exchange de ação de herbicidas e de culturas, levando-se and research for effective responses to biological invasions. em consideração as fontes de adubo e a Weed Res., v. 49, n. 1, p. 6-18, 2009. deposição precisa nas linhas de plantio. CAMPBELL, G. et al. Allelopathic properties of alpha- Ademais, apesar da considerada literatura terthienyl and phenylheptatriyne, naturally occurring atribuída a B. pilosa, devem-se enfatizar as compounds from species of Asteraceae. J. Chem. Ecol., v. 8, inúmeras hipóteses que ainda deverão ser tes- n. 6, p. 961-972, 1982. tadas para a espécie. A riqueza de compostos químicos produzidos e a característica ímpar CANTONWINE, E. G.; DOWNUM, K. R. do sistema de raízes na captura de nutrientes Phenylheptatriyne variation in Bidens alba var. radiata leaves. J. Chem. Ecol., v. 27, n. 2, p. 313-326, 2001. e na relação com microrganismos merecem ser estudadas, visando elucidar mecanismos CARMONA, R.; MURDOCH, A. J. Interactions of que podem ser empregados no melhoramen- temperature and dormancy-relieving compounds on the to de plantas cultivadas e em fins biotecno- germination of weed seeds. Seed Sci. Res., v. 5, n. 4, lógicos. p. 227-236, 1995.

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