2019 Tese Cbleal.Pdf

UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ CENTRO DE CIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS

CLEDINALDO BORGES LEAL

ECOLOGIA DE GIRINOS DE Corythomantis greeningi (ANURA: HYLIDAE) E MICROALGAS EM FITOTELMOS DE TRONCOS DE ÁRVORES

FORTALEZA 2019

CLEDINALDO BORGES LEAL

ECOLOGIA DE GIRINOS DE Corythomantis greeningi (ANURA: HYLIDAE) E MICROALGAS EM FITOTELMOS DE TRONCOS DE ÁRVORES

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal do Ceará, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ecologia e Recursos Naturais. Área de concentração: Ecologia e Recursos Naturais.

Orientador: Prof. Dr. Paulo Cascon.

FORTALEZA 2019

CLEDINALDO BORGES LEAL

ECOLOGIA DE GIRINOS DE Corythomantis greeningi (ANURA: HYLIDAE) E MICROALGAS EM FITOTELMOS DE TRONCOS DE ÁRVORES

Aprovada em: 30/05/2019.

BANCA EXAMINADORA

______Prof. Dr. Paulo Cascon (Orientador) Universidade Federal do Ceará (UFC) ______Prof.ª Dr.ª Diva Maria Borges-Nojosa Universidade Federal do Ceará (UFC) ______Prof. Dr. Daniel Cassiano Lima Universidade Estadual do Ceará (UECE) ______Prof.ª Dr.ª Déborah Praciano de Castro Universidade Estadual do Ceará (UECE) ______Prof. Dr. Marcelo de Oliveira Soares Universidade Federal do Ceará (UFC)

A Deus. A minha amada mãe Antonia Leal. A minha querida tia Placilda Luz (in memoriam) e minha amiga-irmã Mercês Coutinho (in memoriam).

AGRADECIMENTOS

Ao Prof. Dr. Paulo Cascon, meu orientador, pela paciência, ensinamentos, trocas de ideias e principalmente por ter sempre a palavra certa, de incentivo, quando, em alguns momentos, pensei que desistiria e não conseguiria chegar até o final dessa jornada.

A meu amigo Eliesé Idalino Rodrigues, por ser um irmão e pelos ensinamentos e ajuda valiosa nas estatísticas, orientações e discussões.

A minha mãe, Dona Antonia Maria Leal, mulher da minha vida, uma lutadora, que me criou sozinha e com a garra e força de uma mulher e, apesar das adversidades, nunca deixou que o filho de uma mãe pobre ficasse sem estudar e tivesse algum futuro na vida.

Aos amigos Leomá Albuquerque Matos e Maria da Conceição Prado de Oliveira, companheiros de batalha diária na UFPI/CEAD, que me apoiaram enquanto eu estava “no mundo”, nas inúmeras viagens para o doutorado.

Aos amigos Carlos Eduardo de Araújo Fontenele e Santina Barbosa de Sousa pelo apoio durante o doutorado, principalmente quando precisei me ausentar na coordenação de Ecologia, segurando a barra, em um trabalho de equipe.

A meus amigos-irmãos Joe Carvalho e Elildo Idalino Rodrigues, pelo suporte no dia a dia, em coletas e apoio quando precisei.

A Ana Paula dos Santos Correia Lima da Silva e Carla Adriana Rodrigues de Sousa Brito pela pronta ajuda e apoio com materiais para as análises.

A todos do CEAD que me deram apoio direta ou indiretamente, principalmente a Osana Alves de Sousa, amiga e técnica de laboratório do curso de Biologia/EaD.

À Prof.ª Rita de Cássia Meneses Oliveira, ao Benedito e demais membros dos Laboratórios do Núcleo de Pesquisas em Plantas Medicinais (NPPM) da UFPI pelo auxílio no laboratório e pela amizade.

A Ana Cláudia e Lucas pela ajuda no campo e nas análises de laboratório.

A Antonio Francisco Andrade Lima, meu amigo, pela ajuda no campo e no laboratório.

Às professoras e tutoras Claudene, Aureluce, Graça Aguiar pelo apoio nas análises de nutrientes no laboratório Prof. Raimundo Barros, do Polo UAB de Inhuma (PI), bem como

às alunas da turma UAB-6: Aline Gabriela de Sousa, Bárbara Sá Rego e Leonete Ferreira de Morais.

Às amigas zoólogas Wáldima Alves da Rocha e Marcélia Basto Silva, pela amizade, conversas, ideias e trocas de ensinamentos.

Aos amigos do Departamento de Biologia da UFPI pela ajuda e amizade quando precisei do departamento para alguma atividade do doutorado ou dos cursos da coordenação mista do CEAD – Ciências Biológicas, Ecologia e Ciências da Natureza.

Às Biólogas Luzia Rodrigues, Suzicley Jati e Prof.ª Liliana Rodrigues, do Nupelia, da Universidade Estadual de Maringá, pelas ideias discutidas sobre microalgas (perifíton e fitoplâncton).

À amiga Francisca Expedita Bezerra Costa pelos incentivos na graduação e na vida!

Aos meus colegas do PPGERN (mestrado e doutorado) que fizeram os dias no Ceará serem mais especiais!

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais (PPGERN) da Universidade Federal do Ceará – UFC (Coordenadores, Professores, funcionários e bolsistas) pelos ensinamentos e direcionamentos.

Às secretárias do PPGERN Maria Ednete Jucá Couto, Jésssica Oliveira Lima e Elaine Cristina Pereira, que em todo esse tempo de caminhada se dispuseram a resolver os mais variados problemas e com um sorriso de simpatia, o que fez toda diferença.

Ao Laboratório de Zoologia Experimental da UFC, na pessoa do meu orientador Prof. Paulo Cascon, pela medição e identificação dos girinos.

Aos cursos de graduação em Ciências Biológicas e Ciências da Natureza (nota máxima no MEC) e de pós-graduação lato sensu em Ecologia do Centro de Educação Aberta e a Distância da Universidade Federal do Piauí (UFPI).

Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBIO) pela licença.

Aos Professores participantes das bancas de defesa de projeto (Diva Borges, Bianca Terra e Daniel Cassiano), defesa de qualificação (Carla Rezende, Daniel Cassiano e

Cristina Rocha Barreira) e de defesa de tese (Diva Borges, Déborah Praciano, Daniel Cassiano e Marcelo Soares) pelo tempo, pelas valiosas colaborações e sugestões.

A todos aqueles que de alguma forma me ajudaram, inclusive aos que porventura eu tenha esquecido de citar aqui o nome, mas que foram importantes na caminhada.

A meus avós (in memorian) Francisco Borges Leal e Maria Antonia de Sousa pelos seres humanos maravilhosos que foram e que sempre serão! Saudades imensas!

A Deus, sempre primeiro em tudo, pela proteção nas estradas da vida, por me mostrar os caminhos a seguir e por me dar força e sabedoria, quanto imaginei que não conseguiria!

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001.

“Não importa como choramos nossas lágrimas. As respostas são uma explosão em um mundo distante. Eu quero sentir esperança. Eu quero sentir o amanhã se aproximando aqui em paz e sossego. Em um mundo de inverno, existe alguma esperança? Eu quero sentir o desejo por um tempo tão brilhante quanto a liberdade.”

(Tro – Esperança, Marie Fredriksson/ Roxette)

RESUMO

Fitotelmos são ambientes aquáticos lênticos temporários que se formam pelo acúmulo de chuva em estruturas de plantas terrestres, constituindo-se em microcosmos peculiares. Como todo ambiente aquático, sua base trófica costuma ser as microalgas (fitoplâncton e perifíton), controladas por fatores bottom-up, sobretudo a iluminação e os nutrientes, e top-down, predadores como zooplâncton, peixes e larvas de anfíbios. Na Floresta Nacional (FLONA) de Palmares (Altos, Piauí, Brasil), tais ambientes são a única fonte de água disponível, crucial na reprodução do anfíbio Corythomantis greeningi (Anura: Hylidae). Visou-se compreender os fatores de estruturação ecológica de fitotelmos em troncos de árvores, bem como os fatores reguladores das microalgas e dos girinos desse anfíbio, elencar possíveis fatores determinantes na escolha do fitotelmo utilizado para desova e verificar possíveis relações entre as concentrações de nutrientes e a espécie de fitotelmo e sua classificação filogenética. Para isso, foram realizadas oito coletas em dez fitotelmos, por dois anos subsequentes (março a abril/2016 e março a abril/2017), com medição de variáveis climatológicas e hidrológicas, biomassa fitoplanctônica e perifítica e biovolume dos girinos. Os resultados mostraram que o principal fator ambiental estruturador dos fitotelmos é a pluviosidade, havendo também influência da espécie da planta, e que a turbidez é o fator que mais explica as variações de tamanho dos girinos, bem como a escolha do local para desova. A maior quantidade de fitoplâncton ocorreu no fitotelmo de Dictyoloma vandellianum (pau-de-urubu) e do perifíton no fitotelmo de Lecythis pisonis (sapucaia). Os fatores bottom-up, sobretudo os relacionados à iluminação, contribuíram em 31% para a variação da biomassa do fitoplâncton, porém sem influência evidente dos fatores top-down. A biomassa do perifíton não evidenciou contribuição nem dos fatores bottom-up, nem dos fatores top-down. Em termos de nutrientes, a sapucaia diferiu das demais espécies e o jacarandá (Machaerium villosum) foi diferente do angico branco (Anadenanthera colubrina), estando este resultado coerente com a classificação filogenética de tais plantas. Conclui-se que, embora sejam ambientes imprevisíveis devido à falta de estabilidade, é possível se fazer inferências ecológicas sobre os processos que ocorrem nos fitotelmos.

Palavras-chave: Larvas de anuros. Ambientes temporários. Perifíton. Fitoplâncton. Ecologia trófica. Fatores limitantes. APG III.

ABSTRACT

Fitotelmata are temporary lentic aquatic environments formed by the accumulation of rain in structures of terrestrial plants, constituting peculiar microcosms. Such as all aquatic environments, its trophic base is usually microalgae (phytoplankton and periphyton), controlled by bottom-up factors, especially light and nutrients, and top-down, predators such as zooplankton, fish and amphibian larvae. In the National Forest (NF) of Palmares (Altos, Piauí, Brazil), such environments are the only available water source, crucial for the reproduction of the amphibian Corythomantis greeningi (Anura: Hylidae). The objective of this study was to understand the ecological structuring factors of phytotelmata in tree trunks, as well as the regulating factors of the microalgae and tadpoles of this amphibian, listing possible determinant factors in the choice of phytohelma for spawning and to verify possible relationships between nutrient concentrations and phytotelma species and its phylogenetic classification. Thus, we made eight collections in ten phytotelmata, in two subsequent years (March to April / 2016 and March to April / 2017), with measurement of climatological and hydrological variables, phytoplankton and periphytic biomass and biovolume of tadpoles. The results showed that the main environmental factor for phytotelmata is rainfall, and there is also influence of the plant species, and that turbidity is the factor that most explains the size variations of tadpoles, as well as the choice of spawning locations. The largest amount of phytoplankton occurred in the Dictyoloma vandellianum (pau-de-urubu) phytotelma and the periphyton in the Lecythis pisonis (sapucaia) phytotelma. Bottom-up factors, especially those related to light, contributed 31% to phytoplankton biomass variation, but no evident influence of top-down factors. The periphyton biomass showed no contribution of either bottom-up nor top-down factors. In terms of nutrients, the sapucaia differed from the other species and the jacaranda (Machaerium villosum) was different from the angico branco (Anadenanthera colubrina), a consistent result with the phylogenetic classification of such plants. We conclude that, although phytotelmata are unpredictable environments due to the lack of stability, it is possible to make ecological inferences about the processes which occur in them.

Keywords: Anuran larvae. Temporary environments. Periphyton. Phytoplankton. Trophic ecology. Limiting factors. APG III.

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO GERAL ...... 11 2 CAPÍTULO I – CONTROLE AMBIENTAL SOBRE O BIOVOLUME DE GIRINOS DE Corythomantis greeningi (ANURA: HYLIDAE) EM FITOTELMOS DE ÁRVORES EM UMA FLORESTA DE TRANSIÇÃO CAATINGA-CERRADO ...... 17 3 INTRODUÇÃO ...... 19 4 MATERIAL E MÉTODOS ...... 23 4.1 Área de estudo ...... 23 4.2 Coleta de dados ...... 24 4.3 Variáveis preditoras ...... 26 4.4 Dados dos girinos ...... 27 4.5 Análise numérica ...... 28 5 RESULTADOS ...... 30 6 DISCUSSÃO ...... 39 7 CAPÍTULO II – FATORES REGULADORES (BOTTOM-UP E TOP-DOWN) DO FITOPLÂNCTON E DO PERIFÍTON EM FITOTELMOS DE TRONCOS DE ÁRVORES ...... 50 8 INTRODUÇÃO ...... 52 9 MATERIAL E MÉTODOS ...... 57 9.1 Área de estudo ...... 57 9.2 Coleta de dados ...... 58 9.3 Variáveis de efeito bottom-up ...... 60 9.4 Variáveis de efeito top-down ...... 61 9.5 Análise numérica ...... 62 10 RESULTADOS ...... 64 11 DISCUSSÃO ...... 71 12 CONCLUSÃO ...... 74 13 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 84 REFERÊNCIAS ...... 85

1 INTRODUÇÃO GERAL

Existem em algumas plantas corpos de água formados em suas cavidades, denominados fitotelmos, e que abrigam inúmeros grupos de organismos (VARGA, 1928; KITCHING, 1971; MAGUIRE, 1971; FISH, 1983; FRANK; LOUNIBOS, 1987; NISHADH; ANOOP-DAS, 2014). Um grande número de pesquisas sobre fitotelmos são realizadas em bromélias ou plantas axilares (FERREIRA-KEPPLER et al., 2017; TEIXEIRA et al., 2018) e o registro de trabalhos abordando outros tipos de fitotelmos, como aqueles em buracos em troncos de árvores, é menos pronunciado, não sendo algo facilmente comparável. As temáticas abordadas em fitotelmos são gerais, mas passam principalmente por trabalhos com insetos (MAGUIRE, 1963; FRANK; LOUNIBOS, 1987; GREENEY, 2001; DERRAIK; HEATH, 2005; FRANK; LOUNIBOS, 2009; DERRAIK, 2009; FERREIRA- KEPPLER et al., 2017). Embora limitadamente, há estudos com microalgas (SOPHIA, 1999; SOPHIA et al., 2004; RAMOS et al., 2011; KILLICK et al., 2014). Além de trabalhos com insetos e microalgas, também existem com outros organismos, como anfíbios e demais vertebrados (MCATEE, 1917; BAJKOV, 1949; MAGUIRE, 1963; CALDWELL, 1993; FRAGOSO; ROJAS-FERNANDEZ, 1996; ARAÚJO et al., 1997; SAVAGE, 2002; LEHTINEN, 2004; CALDWELL, 2004; PIOTROWSKI, 2004; BROWN, 2008; STUCKERT, 2009; RYAN; BARRY, 2011; POELMAN, 2013; SCHULTE, 2015; MENDELSON III, 2016; CANDIOTI, 2017; SCHULTE, 2017; DIAS, 2018). Ademais, é possível encontrar pesquisas tratando de outros organismos, porém de forma menos pronunciada, como discutido por Teixeira et al., (2018) em que os autores encontraram 293 artigos sobre fitotelmos, entre os anos de 1987 e 2016, com os mais variados grupos de organismos, sendo os insetos os mais presentes e a maioria em Bromeliaceae, não sendo citado nenhum em troncos de árvores. Nesse sentido, é estritamente necessário frisar que os trabalhos precursores sobre a fauna bromelígena foram desenvolvidos por Picado (1911; 1913) e que o termo fitotelmo foi usado inicialmente por Ludwig Varga em 1928 (KITCHING, 2000). Dentre esses organismos estudados em fitotelmos, o presente trabalho foca em girinos de anuros, mais precisamente na espécie Corythomantis greeningi, que podem ser encontrados em bromélias, poças temporárias em rochas ou buracos em troncos de árvores (JARED ET AL., 1999; JARED ET AL., 2005; JUNCÁ ET AL., 2008). Sendo assim, verifica- se que, apesar de existirem pesquisas relacionadas a anuros em bromélias, os trabalhos em outros tipos de fitotelmos são mais escassos e um tanto difíceis de serem encontrados, mas é

12 possível encontrar pesquisas sobre a relação entre esse ambiente e anuros, como em Schineider e Teixeira (2001). O estudo de anfíbios em áreas de conservação e especificamente em fitotelmos não é algo recente. Entretanto é perceptível a tendência, apesar das inúmeras abordagens diferenciadas, em se focar em pesquisas comparáveis com dados preexistentes, mais semelhantes ao que já tem sido feito (como em bromélias, por exemplo). Sendo assim, são realizadas em áreas já conhecidas e estabelecidas, com uso de metodologias que possam gerar discussões robustas, apoiadas na soma de trabalhos que representa aqueles estudos. Embora essa tendência em se utilizar metodologias que possibilitem comparações, nota-se também uma crescente ideia de se explorar hábitats poucos estudados ou novos ambientes, bem como utilizar enfoques distintos dos já empregados, fazendo assim surgir novas perguntas e, possivelmente, novos métodos de estudo. A presente tese de Doutorado em Ecologia e Recursos Naturais (PPGERN/UFC) é composta de dois capítulos (artigos), que versam sobre uma temática ecológica multidisciplinar envolvendo a zoologia herpetológica, botânica aquática, física e química hidrológicas e variáveis climatológicas, para com isso poder melhor entender a dinâmica ecológica que envolve os fitotelmos e alguns dos seus componentes biológicos (girinos de anuros e microalgas) em troncos de árvores encontrados na Unidade de Conservação (UC) estudada, a Floresta Nacional (FLONA) de Palmares, localizada em Altos, Piauí, Brasil. O trabalho foi desenvolvido ao longo de dois anos de coleta no período das chuvas com o intuito de entender a interação entre os grupos citados nesses ambientes, já que a reprodução de anuros é realizada em ambientes úmidos e os fitotelmos são as únicas fontes naturais de água da FLONA, outrora chamados de “bebedouros” pelos agentes que cuidam da UC. Nesse período, foram feitas quatro idas anuais ao campo para coleta de girinos (determinação das fases, biovolume e conteúdo estomacal) de Corythomantis greeningi, uma espécie de anuro pertencente à família Hylidae, de substratos artificiais (lâminas de vidro) para determinação da biomassa, densidade e espécies do perifíton, água dos fitotelmos (para determinação da biomassa, densidade e espécies do fitoplâncton, bem como para determinar as concentrações dos nutrientes importantes nesses processos), medições in situ de variáveis ambientais do fitotelmo, como também para as medições das dimensões dos fitotelmos. Subsequentemente foram realizadas as análises laboratoriais necessárias ao desenvolvimento do presente estudo para posteriores análises estatísticas, escrita e submissão a periódicos. Algumas análises ainda não foram realizadas: identificação e densidade das microalgas e conteúdo estomacal dos girinos.

O primeiro artigo, com o título “Controle ambiental sobre o biovolume de girinos de Corythomantis greeningi (Anura: Hylidae) em fitotelmos de árvores em uma floresta de transição caatinga-cerrado no Nordeste do Brasil”, foi submetido ao periódico Herpetologica e encontra-se em avaliação de pares (ad hoc), aceito e devolvido para correção. Esse estudo teve por objetivo entender como os fatores ambientais e os recursos disponíveis influenciam no biovolume dos girinos desse anfíbio, bem como compreender os fatores de estruturação ecológica de fitotelmos em troncos de árvores de uma área de conservação permanente, além de elencar possíveis fatores determinantes na escolha do fitotelmo utilizado para desova. O segundo artigo tem o título “Fatores reguladores (bottom-up e top-down) do fitoplâncton e do perifíton em fitotelmos de troncos de árvores” e foi submetido à revista Freshwater Science. O trabalho teve como objetivos verificar em que proporção os fatores reguladores bottom-up e top-down atuam sobre a variação da abundância das microalgas, além de avaliar, dentre os fatores bottom-up, se são os ligados à iluminação ou os de aporte de nutrientes que mais contribuem para as microalgas, e ainda verificar se as concentrações de nutrientes presentes nos fitotelmos dependem da espécie de planta onde são formados e também relacionar as concentrações de nutrientes das espécies de fitotelmo com sua classificação filogenética. Estes estudos trazem contribuições para o conhecimento sobre girinos, especialmente da espécie em questão, sua ecologia e modo reprodutivo, e sobre fitotelmos em troncos de árvores, sua caracterização ecológica e sua biota microalgal. No entanto, destaca-se a necessidade de investigações mais aprofundadas tanto sobre essa espécie de anuro, que costuma ser estudada apenas sob o aspecto da produção de toxina, como também são necessários mais estudos sobre esses ambientes peculiares, de forma a compreender melhor a ecologia do tipo de fitotelmo aqui estudado. A análise das amostras biológicas das microalgas (identificação e contagem) também é necessária, de forma que seja possível a obtenção de variáveis estruturais das comunidades fitoplanctônica e perifítica; além disso, tais dados tornarão possível conhecer a composição dessas comunidades nesses ambientes pouco explorados cientificamente e de importância ímpar. Adicionalmente, a análise futura do conteúdo estomacal dos girinos trará ainda maiores esclarecimentos sobre sua alimentação e o seu papel como predador dessas microalgas.

REFERÊNCIAS

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2 CAPÍTULO I

CONTROLE AMBIENTAL SOBRE O BIOVOLUME DE GIRINOS DE Corythomantis greeningi (ANURA: HYLIDAE) EM FITOTELMOS DE ÁRVORES EM UMA FLORESTA DE TRANSIÇÃO CAATINGA-CERRADO

RESUMO

Fitotelmos são ambientes aquáticos temporários que se formam pelo acúmulo de chuva em estruturas de plantas terrestres, constituindo-se em microcosmos com condições ambientais específicas. Com toda uma teia trófica, tais ambientes são, muitas vezes, a única fonte de água disponível, assumindo papel crucial na reprodução de animais como o anfíbio Corythomantis greeningi (Anura: Hylidae). O presente estudo teve por objetivo entender como os fatores ambientais e os recursos disponíveis influenciam no biovolume dos girinos desse anfíbio, bem como compreender os fatores de estruturação ecológica de fitotelmos em troncos de árvores de uma área de conservação permanente, além de elencar possíveis fatores determinantes na escolha do fitotelmo utilizado para desova. Para isso, foram realizadas oito coletas em 10 fitotelmos, com medição de variáveis ambientais (climatológicas, hidrológicas e biológicas) e do biovolume dos girinos. Os resultados mostraram que o principal fator ambiental estruturador dos fitotelmos é a pluviosidade, havendo também influência da espécie da planta, e que a turbidez é o fator que mais explica as variações de tamanho dos girinos, bem como a escolha do local para desova.

Palavras-chave: Larvas de anuros; ambientes temporários; ecótono; perifíton; fitoplâncton.

ABSTRACT

Phytotelmata are temporary aquatic environments that form through the accumulation of rainwater in the structures of terrestrial plants, providing a microcosm of specific environmental conditions. Encompassing a whole trophic web, these environments are often the only source of water found in more arid environments, where they play a crucial role in the reproduction of animals such the amphibian Corythomantis greeningi (Anura: Hylidae). In the present study, we investigated how the environmental characteristics and resources provided by these habitats influence the biovolume of the tadpoles of this amphibian, as well as the ecological factors that structure the phytotelmata found in tree trunks in an area of permanent conservation, and the identification of the possible factors determining the selection of the phytotelmata used for spawning. Our study was based on eight samples of 10 phytotelmata, which included the measurement of environmental (climatological, hydrological, and biological) variables and the biovolume of the resident tadpoles. The results indicated that rainfall is the principal environmental factor structuring the phytotelmata. The host plant species is also a factor, while the turbidity of the water is the factor that accounts for most of the variation in the size of the tadpoles, and the selection of spawning sites.

Keywords: Anuran larvae; ecotone; periphyton; phytoplankton; temporary environments.

3 INTRODUÇÃO

Um tipo peculiar de ambiente aquático são os denominados fitotelmos, pequenos corpos de água temporários que se formam em estruturas de plantas terrestres (VARGA, 1928; KITCHING, 1971; MAGUIRE, 1971; NISHADH; ANOOP-DAS, 2014). Eles abrigam uma grande variedade de organismos e são capazes de incluir representantes da maioria dos grupos de organismos de água doce (MAGUIRE, 1971), sendo que nos trópicos existe maior variedade de fitotelmos do que nas zonas temperadas (KITCHING, 1971). Esses microcosmos são na verdade miniaturas de ecossistemas aquáticos temporários e seus formatos contribuem para as condições (e.g., níveis de luz e pH) neles existentes, além de muitos secretarem líquidos para seu interior (KITCHING, 1971), havendo uma diferenciação conforme a espécie vegetal formadora do fitotelmo (KILLICK et al., 2014). Nesses ambientes, o nível de água e suas consequentes flutuações são fatores importantes para as espécies que utilizam os fitotelmos para sua reprodução, sendo que a imprevisibilidade ambiental atuante na redução do nível de água pode ser determinante para a obtenção de alimento, competição e predação, visto que tais ambientes secam pelo menos uma vez por ano (ALFORD; WILBUR, 1985; WILBUR; ALFORD, 1985; MORIN et al., 1990; ANDRADE, 1995; NASCIMENTO; OLIVEIRA, 2007). Além da imprevisibilidade de água, ambientes temporários sofrem importantes impactos antrópicos devido à fragmentação e modificação de hábitats (NASCIMENTO et al., 2012), o que influi na manutenção e conservação das espécies, visto que tais ambientes podem ser considerados ilhas, por conta da limitação de recursos e área, mas com uma estrutura relativamente complexa (OLIVEIRA- JÚNIOR, 2012). Sendo assim, é importante frisar que a disponibilidade de recursos é um fator importante na determinação da sobrevivência dos indivíduos, assim como também sua capacidade em se dispersar na busca pelos itens necessários à sua sobrevivência e reprodução (BEGON et al., 2006; CAREY, 1993; KRÜGER et al., 2008; MARTÍNEZ-SÁNCHEZ, 2000; SANTOS 2013). Há, então, a necessidade de minimizar as perdas e otimizar sua manutenção (CONNELL, 1983; SCHOENNER, 1983; VON-ZUBEN, 2000; GIMENES; ANJOS, 2003; ZANINE; SANTOS, 2004; MOREIRA, 2009; BORDONI, 2010). O tipo de forrageamento prevê como os indivíduos se movimentam e são distribuídos no ambiente e podem refletir os efeitos da herbivoria, predação ou parasitismo, como também ajustar seu comportamento a respostas ambientais, sendo que a situação do ambiente influencia nas escolhas, atividades e comportamento desses seres (EMLEN, 1966; MACARTHUR; PIANKA, 1966; PIANKA,

1966; SCHOENER, 1971; KREBS; MCCLEERY, 1984; CHEVERTON et al., 1985; MANGEL; CLARCK, 1986; STEPHENS; KREBS, 1986; KREBS; KACELNIK, 1991; BULMER, 1994; BREED, 2003; VITT; PIANKA, 2004; BEGON et al., 2006; SILVA; ARAÚJO, 2008; SIH, 2011; SINERVO, 2013). Estudar as espécies de regiões tropicais para se entender suas relações bióticas e abióticas em ambientes aquáticos e seus ecótonos relacionados torna-se, então, importante para a proteção e manejo dessas áreas (SOUSA-FILHO ET AL., 2007). Existem espécies de anuros que são pouco estudadas devido às formas alternativas de seus sítios reprodutivos, como os que se utilizam de fitotelmos (LANTYER-SILVA et al., 2014), dessa forma possuem adaptações mais complexas inerentes a tais ambientes (GOMEZ- MESTRE et al., 2012). Em ambientes xéricos (secos), pode existir um grande número de estratégias e comportamentos reprodutivos influenciados pelo regime de chuva (VIEIRA et al., 2009). Trabalhos que expliquem sobre a dinâmica e ecologia de anfíbios anuros são sempre necessários (DAYRELL, 2009), como também trabalhos sobre girinos em ambientes temporários, sendo a disponibilidade desses ambientes limitante para a reprodução dos anuros, o que remete à importância para o entendimento das interações ecológicas e, assim também, da ecologia trófica (PINTO, 2011). Os girinos de anuros se alimentam de vários tipos diferentes de itens, como algas, protozoários, nematódeos, partes de folhas, sedimentos orgânicos, microalgas fitoplanctônicas e/ou perifíticas, fungos e até de ovos e larvas de outros anuros (DUELLMAN; TRUEB, 1994; MCDIARMID; ALTIG, 1999; ARIAS et al., 2002; ROSSA-FERES et al., 2004; DUTRA; CALLISTO, 2005; ALTIG et al., 2007; PRADO, 2006; LEAL, 2007), podendo ser filtradores altamente especializados (DUELLMAN; TRUEB, 1994), mas é fato que ainda há relativamente pouca informação sobre as interações e ecologia trófica, além da história natural nesses ambientes aquáticos temporários, aspectos cada dia mais necessários para o entendimento da dinâmica desse grupo (MCDIARMID; ALTIG, 1999; PRADO, 2006; ALTIG et al., 2007). Em uma pesquisa com girinos de várias espécies, Rossa-Feres et al. (2004) estudaram uma assembleia dessas larvas em poças temporárias e sua dieta no sudeste do Brasil, encontrando na composição uma maioria de microalgas, principalmente diatomáceas de fundo (bentônicas) e algas filamentosas à meia-água, sendo que das 13 espécies estudadas, em 10 foram encontradas principalmente algas perifíticas. A importância das microalgas (fitoplanctônica e sobretudo perifíticas) na dieta de girinos, bem como de detritos, também foi

21 relatada em outros trabalhos (KUPFERBERG et al., 1994; ALTIG et al., 2007; HUCKEMBECK et al., 2014; SANTOS et al., 2015; ZONGO; BOUSSIM, 2015; HUCKEMBECK et al., 2016). Corythomantis greeningi Boulenger 1896 (Anura: Hylidae) é um anfíbio que tem sua distribuição relacionada à Caatinga e ao Cerrado, sobretudo regiões sub-úmidas, xéricas e semiáridas do nordeste brasileiro, podendo ser encontrado também nos estados de Minas Gerais e Tocantins (CARVALHO, 1941; SAZIMA; CARDOSO, 1980; JARED ET AL., 1999; JARED et al., 2005; JUNCÁ et al., 2008; POMBAL-JR et al., 2012; GODINHO et al., 2013; SILVA et al., 2014; FROST, 2016), e sendo pouco conhecido em áreas de transição cerrado- caatinga. O indivíduo adulto tem um tamanho médio de 8 cm, possui a superfície dorsal do crânio ossificada, podendo ser utilizada para fragmose (obturação da entrada do abrigo utilizando parte do próprio corpo); a pele é verrucosa e secreta toxina; sua reprodução ocorre nos períodos chuvosos, podendo os girinos ser encontrados em bromélias, poças temporárias em rochas ou buracos em troncos de árvores (JARED ET AL., 1999, 2005, 2015; JUNCÁ ET AL., 2008). Tipicamente seus girinos são encontrados em ambientes lóticos de lajeiro (JUNCÁ et al., 2008; OLIVEIRA et al., 2017), sendo tais ambientes bem oxigenados por conta do movimento da água. O fitoplâncton é formado pelas microalgas em suspensão na coluna de água (Reynolds 2006), enquanto que o perifíton é constituído de uma complexa comunidade microbiótica de microalgas, bactérias, fungos, animais, detritos orgânicos e inorgânicos que se aderem a substratos naturais (vivos ou mortos) ou artificiais (WETZEL, 1983; POMPÊO; MOSCHINI-CARLOS, 2003). Sendo assim, para se compreender melhor a ecologia de girinos de C. greeningi, foi necessário estudar os ambientes de reprodução dessas larvas no ambiente estudado (fitotelmos em troncos de árvores), e conhecer as condições existentes e os recursos disponíveis (biomassa fitoplanctônica e perifítica) e ver sua relação com a quantidade e o biovolume dos girinos em diversas fases antes do final da metamorfose. O presente trabalho traz informações novas sobre a ecologia dessa espécie de anfíbio, não havendo trabalhos anteriores abordando o desenvolvimento larvário de seus girinos em fitotelmos de troncos de árvores, localizados em ambiente florestal de ecótono caatinga-cerrado protegido legalmente, sendo assim um diferencial. Os poucos estudos com C. greeningi foram na sua maioria desenvolvidos com animais adultos e mais relacionados à sua importância como produtora de veneno (JARED et al., 1999; JUNCÁ et al., 2008; SILVA et al., 2014; JARED et al., 2015).

Desta forma, pretendeu-se (1) verificar quais são as variáveis estruturadoras de fitotelmos em troncos de árvores, (2) avaliar quais as variáveis mais relacionadas ao biovolume dos girinos e (3) elencar um ou mais possíveis fatores determinantes na escolha do fitotelmo utilizado para desova. As hipóteses foram: (1) a precipitação (pluviosidade) é o principal fator ligado à variação temporal dos fitotelmos, uma vez que estes são formados pelo acúmulo de água da chuva, recurso de baixa disponibilidade na região estudada; (2) a espécie de planta onde o fitotelmo se formou é preponderante na sua composição física e química, considerando que o tipo de caule interfere na forma do fitotelmo e pode liberar substâncias para o fitotelmo; (3) o perifíton é o principal fator responsável pela variação do biovolume dos girinos, apresentando com este relação positiva; (4) o volume de água do fitotelmo é determinante na escolha deste como local de oviposição.

4 MATERIAL E MÉTODOS

4.1 Área de estudo

A Floresta Nacional (FLONA) de Palmares (Figura 1) é uma Unidade de Conservação (UC) Federal dentro da jurisdição do Instituto Chico Mendes para Conservação da Biodiversidade (ICMBio) pertencente às UC’s do Bioma Caatinga. Sua sede está localizada no município de Altos-PI a 05º03'38,1" S e 42º36'00,3" W. Possui uma área de 168,21 ha, estando a cerca de 30 km da capital do estado do Piauí, Teresina. É uma floresta estacional semidecidual, formada por vegetação ecotonal caatinga-cerrado onde já foram identificadas 87 espécies diferentes de árvores. A FLONA de Palmares possui também uma rica e variada fauna, que abriga diversas espécies de animais silvestres, entre mamíferos, répteis e aves, constituindo-se em uma das mais representativas desses ecossistemas (BRASIL, 2005; BRASIL, 2015).

Figura 1 – Mapa de localização da Floresta Nacional (FLONA) de Palmares, em Altos-PI, onde ficam os dez fitotelmos.

Fonte: Baseado na malha IBGE (2016).

Esta área, pertencente à bacia do Rio Parnaíba, sofre tensão ecológica por estar constituída por diferentes biomas, que se encontram, formando um mosaico de fisionomias com vegetação de transição (ecótonos), apresentando influência dos biomas Amazônia, Cerrado e Caatinga, caracterizando-se como uma região extremamente importante sob o ponto de vista biogeográfico (MIRANDA et al., 2005). A média anual de precipitação pluviométrica da região é de 1.365 mm, sendo o período chuvoso de janeiro a abril, e março o mês de maior intensidade de chuvas, com uma precipitação média de 335 mm (BASTOS; ANDRADE-JÚNIOR 2008; FEITOSA, 2010; FORTES, 2010; MORAIS; SILVA, 2012; CLIMATE-DATA, 2015).

4.2 Coleta de dados

Foram feitas oito coletas em dois anos subsequentes: março a abril/2016 (T1 a T4) e março a abril/2017 (T5 a T8). A amostragem ocorreu em dez fitotelmos (esforço amostral: 10 fitotelmos x 8 coletas = 80 amostras) para análise da biomassa fitoplanctônica, para determinação da biomassa perifítica (em substratos artificiais, lâminas de vidro), para a coleta de girinos de C. greeningi e para a medição de variáveis preditoras (Figura 2). Os fitotelmos (F1 a F10) apresentam-se distribuídos ao longo do eixo longitudinal sul-norte da FLONA, estando F9 e F10 localizados mais ao norte, próximos do limite da Floresta (F1, 05°03'17.6" S / 42°35'48.0" W; F2, 05°03'17.9" S / 42°35'48.0" W; F3, 05°03'18.1" S / 42°35'48.8" W; F4, 05°03'19.2" S / 42°35'49.1" W; F5, 05°02'58.9" S / 42°35'54.4" W; F6, 05°02'55.3" S / 42°35'56.0" W; F7, 05°02'56.0" S / 42°35'56.0" W; F8, 05°02'56.4" S / 42°35'57.1" W; F9, 05°02'44.6" S / 42°35'53.8" W; e F10, 05°02'42.5" S / 42°35'52.7" W). Os fitotelmos estudados foram encontrados em quatro espécies de plantas, sendo sete em Machaerium villosum Vogel (jacarandá) – fitotelmos F1 a F7 e cada um dos demais nas espécies Anadenanthera colubrina (Vellozo) Brenan (angico branco) – fitotelmo F8, Dictyoloma vandellianum Jussieu (pau-de-urubu) – fitotelmo F9 e Lecythis pisonis Cambess (sapucaia) – fitotelmo F10. Essas espécies foram identificadas em trabalhos como os de Lopes (2007), Lima et al., (2013) e Barbosa (2015), com registro no Herbário Graziela Barroso – UFPI.

Figura 2 – (A) Visão interna da FLONA de Palmares; (B) Fitotelmo em tronco de árvore utilizado na pesquisa, evidenciando girino de Corythomantis greeningi em seu interior; (C) Estratos artificiais (lâminas de vidro) utilizadas na pesquisa do perifíton; (D) Girinos de C. greeningi coletados e utilizados neste trabalho. A B

C D

Fonte: elaborada pelos autores.

A periodicidade de apenas 12 dias entre as coletas se deveu ao restrito período chuvoso na região e ao curto ciclo de vida das microalgas, que costuma ser de 5 a 15 dias (JACOBSEN; SIMONSEN, 1993).

4.3 Variáveis preditoras

Os dados climatológicos diários (do ambiente) de temperatura do ar mínima, média e máxima (°C), umidade relativa do ar mínima, média e máxima (%), precipitação total (mm) e radiação solar média (kJ.m-2), tomados na estação mais próxima (~15 km) da região de estudo (Teresina-PI), foram disponibilizados por BDMEP (2018). Para determinação da radiação solar média (kJ.m-2) incidente em cada fitotelmo, foi utilizado um fator de conversão por meio de um luxímetro digital (Instrutherm LD–200), considerando a proporção da radiação do ambiente que de fato chega em cada fitotelmo. Foram medidos in situ, as dimensões físicas dos fitotelmos (largura, comprimento e profundidade, em metro), como estimadores de sua superfície (m²) e volume (m³), bem como, por meio de sensores digitais: temperatura do ar (°C, termohigrômetro Instrutherm HT–210), umidade relativa do ar (%, termohigrômetro Instrutherm HT–210), temperatura da água (°C, Oxímetro Instrutherm MO–910), potencial hidrogeniônico (pH-metro PHTEK pH– 100), condutividade elétrica (μS.cm-1, PHTEK CD–203), sólidos totais dissolvidos (ppm, TDS meter TDS&EC), oxigênio dissolvido (mg.L-1, Oxímetro Instrutherm MO–910), e turbidez (NTU, Turbidímetro Instrutherm TD–300). A biomassa do fitoplâncton foi estimada por meio da clorofila a fitoplanctônica (μg.L-1). As amostras de água para análise de clorofila fitoplanctônica foram acondicionadas em garrafas plásticas de 500 mL e guardadas em isopor com gelo até o momento da filtração em duplicatas de 250 mL (V) em filtro de fibra de vidro GF/C com diâmetro 47 mm e porosidade 1,2 μm. Em laboratório, foi seguido o método espectrofotométrico

(BIOSPECTRO SP–220) da Unesco (1966), com leitura nos comprimentos de onda λ663 e λ750 (inicial e (‘) após acidificação com 2 gotas de HCl 0,1N), em cubetas de 1 cm de caminho óptico (c), sendo a extração da clorofila feita com 10 mL (v) de acetona a 90%. Para os cálculos de clorofila a ativa, foi aplicada equação baseada em Golterman et al. (1978), com 6 subtração dos valores de feopigmentos a: (Clorofila a ativa) = [(2,43)*(10 )*(((λ663- λ750)/(c))-

((λ’663- λ’750)/(c)))*(v)]/[(89)*(V)]. A coleta de perifíton para análise de clorofila a (μg.cm-2) foi realizada com a retirada dos substratos artificiais dos fitotelmos (lâminas de vidro, em número de oito para cada fitotelmo), que permaneceram por um período de 20 dias para colonização (sucessão). Foram retiradas 2 lâminas por coleta por fitotelmo, sendo uma para análise da biomassa (clorofila a) e a outra para posterior identificação da comunidade perifítica.

As lâminas foram levadas para laboratório, onde foi feita a raspagem com escova dental ultra macia, a fim de serem removidas todas as células presentes na superfície superior da lâmina, sendo este procedimento feito com água bidestilada (quantidade indefinida). Essa metodologia do uso de lâminas como substratos artificiais é baseada em Bicudo e Menezes (2006) e adaptada por Leal (2007), que também utilizou ambientes temporários como base da pesquisa, sendo melhorada de acordo com a peculiaridade dos fitotelmos. Os procedimentos de extração da clorofila do perifíton foram os mesmos empregados para o fitoplâncton, no entanto o volume de amostra (V) foi substituído pela área padrão (A) da superfície superior das lâminas, que foi de 0,26 cm * 0,76 cm = 19,76 cm2.

4.4 Dados dos girinos

A busca de girinos foi feita em todos os dez fitotelmos encontrados na FLONA de Palmares, nos quais foi feita aplicação dos substratos artificiais (lâminas) para as análises da biomassa perifítica e coleta de água para análise da biomassa do fitoplâncton. Foram capturados com o auxílio de uma peneira (malha de 2 mm), anestesiados em solução de benzocaína, fixados em uma solução formada por 50% de álcool a 70% e 50% de formol a 15% e mantidos em potes plásticos com etiqueta identificadora. Em laboratório, os girinos foram contados e seus dados biométricos (mm) foram registrados: CT (comprimento total), CRC (comprimento rostro-cloacal), LC (largura do corpo), AC (altura do corpo), AMC (altura da musculatura caudal) e LMC (largura da musculatura caudal) (Figura. 3). Tais dados serviram para o cálculo do volume do indivíduo, por meio de comparação a formas geométricas mais ajustáveis: corpo (elipsoide de seção elíptica) e cauda (cone de base elíptica), conforme fórmulas de Sun e Liu (2003). Volume do corpo (mm3) = [( /6)*(CRC)*(LC)*(AC)]+[(( /4)*(CT-CRC)*(AMC)*(LMC))/3]. Por razões operacionais, o volume da membrana da cauda foi desprezado.

Figura 3 – Esquema de um girino e as variáveis biométricas necessárias ao cálculo do volume do indivíduo. CT (comprimento total), CRC (comprimento rostro-cloacal), LC (largura do corpo), AC (altura do corpo), AMC (altura da musculatura caudal) e LMC (largura da musculatura caudal).

Fonte: elaborada pelos autores.

Os volumes dos indivíduos das diferentes fases de desenvolvimento embrionário (GOSNER, 1960) foram corrigidos com base na média de cada fase em função da média da menor fase registrada (fase 26), para isolar o efeito da fase sobre os volumes. A soma dos volumes corrigidos dos indivíduos coletados em cada fitotelmo / coleta foi denominada de biovolume (mm3).

4.5 Análise numérica

A fim de se obter uma ordenação das unidades amostrais (fitotelmo/coleta) em função das variáveis preditoras (climatológicas, físicas, químicas, clorofila fitoplanctônica e clorofila perifítica), foi aplicada uma Análise de Componentes Principais (ACP) com os dados logaritmizados. Para testar a formação de grupos de unidades amostrais (fitotelmo/coleta) em relação aos fitotelmos (F1 a F10), as espécies do fitotelmo, as coletas (T1 a T8) e a presença ou ausência de girinos, foram utilizadas análises de variância (ANOVA) seguidas de teste de Tukey, e análise de Kruskal-Wallis seguidas de comparações múltiplas (Z), conforme o caso. Somente correlações maiores que 0,5 entre as variáveis preditoras e os eixos foram consideradas. Para a ACP, os dados de dimensão dos fitotelmos (comprimento e largura) foram multiplicados entre si para se obter a variável “superfície” do fitotelmo. Para a umidade relativa do ar média e radiação solar média do ambiente e precipitação total, foi verificado qual a quantidade de dias anteriores à coleta (inclusive este) melhor se adequava à variação dos demais dados ambientais (temperatura da água, pH, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido, turbidez, sólidos totais dissolvidos, clorofila fitoplanctônica e clorofila perifítica),

29 por meio do melhor resultado de regressão múltipla dos dados climatológicos com o primeiro eixo da ACP com os dados ambientais. Com a finalidade de testar especificamente o possível efeito que o volume de água nos fitotelmos exerce sobre a escolha de C. greeningi para a ovipostura, foi realizada uma análise de Kruskal-Wallis. Para a determinação das variáveis regressoras com o biovolume de girinos, foram utilizadas as variáveis preditoras que apresentaram importância na ordenação das unidades amostrais (fitotelmo/coleta) da ACP, por meio do critério de parcimônia Akaike-AIC (Akaike Information Criterion), com os dados logaritmizados, considerando-se somente as unidades amostrais em que foram encontrados girinos. Em seguida, foi aplicada uma regressão linear múltipla com essas variáveis, sendo confirmada a normalidade dos resíduos e a linearidade da dispersão dos dados. As análises realizadas neste estudo foram feitas por meio do software R (R DEVELOPMENT CORE EQUIPE, 2006), utilizando-se os pacotes ade4 v.1.7-3 (DRAY; DUFOUR, 2007), stats v.3.4.0 (R DEVELOPMENT CORE EQUIPE, 2006) e vegan v.2.3-3 (OKSANEN et al., 2007).

5 RESULTADOS

Foram verificados média precipitação total e alta temperatura nos meses de coleta (março a abril de 2016 e 2017) (Figura 4). A radiação solar média e a umidade relativa do ar do ambiente foram elevadas (Figura 5). A temperatura da água variou de 24,6 a 30,0 °C (Tabelas 2 e 3).

Figura 4 – Temperatura do ar (ºC) e precipitação total diária (mm) na área de estudo, no período de coleta, de março a abril de 2016 e 2017. Setas pretas indicam as datas das coletas.

Fonte: BDMEP – INMET, estação Teresina-PI, OMM: 82780, BDMEP (2018).

Figura 5 – Radiação solar média (kJ.m-2) e umidade relativa do ar (%) na área de estudo, médias diárias, no período de coleta, de março a abril de 2016 e 2017. Setas pretas indicam as datas das coletas.

Fonte: BDMEP – INMET, estação Teresina-PI, OMM: 82780, BDMEP (2018).

A maior adequação dos dados climatológicos em relação aos demais dados ambientais (hídricos e biológicos) foi observada quando considerados os dados dos 12 dias antecedentes ao dia da coleta, inclusive este (F = 4,683, p < 0,005, R2 = 0,123). As dimensões (m) dos fitotelmos (comprimento, largura e profundidade) encontram-se na Tabela 1.

Tabela 1 – Caracterização dos fitotelmos (FIT). COMP (comprimento), LARG (largura), SUP (área superficial estimada), PROF (profundidade), VOL (volume), CV (coeficiente de variação). PROF COMP LARG SUP VOL FIT PLANTA MÉDIA (cm) (cm) (cm²) (cm³) (cm) (CV%) F1 Machaerium villosum 27 23 621 31 (13) 19.251 F2 Machaerium villosum 20 17 340 13 (30) 4.420 F3 Machaerium villosum 13 14 182 17 (27) 3.094 F4 Machaerium villosum 34 18 612 17 (27) 10.404 F5 Machaerium villosum 33 28 924 19 (29) 17.556 F6 Machaerium villosum 50 37 1850 21 (20) 38.850 F7 Machaerium villosum 27 18 486 10 (15) 4.860 F8 Anadenanthera colubrina 19 11 209 16 (23) 3.344 F9 Dictyoloma vandellianum 26 19 494 15 (27) 7.410 F10 Lecythis pisonis 20 32 640 16 (27) 10.240 Fonte: elaborado pelos autores.

Tabela 2 – Valores médios e coeficiente de variação (%) das variáveis preditoras (climáticas, hídricas e biológicas), nos fitotelmos (F1 a F10). FITOTELMOS VARIÁVEIS F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9 F10 Precipitação acumulada 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 60.65 (mm) 12 dias (62) (62) (62) (62) (62) (62) (62) (62) (62) (62)

Radiação solar ambiental 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 853.19 (kJ.m-2) 12 dias (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32)

Radiação solar do 364.21 16.86 437.51 437.51 341.18 390.40 374.93 33.00 6.21 80.55 fitotelmo (kJ.m-2) 12 dias (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32) (32)

Umidade relativa do ar 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 80.51 (%) 12 dias (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2)

Climáticas Umidade relativa do ar 91.89 93.05 90.88 90.88 91.16 90.86 92.31 93.33 87.98 89.42 (%) (7) (6) (8) (8) (6) (7) (5) (5) (11) (9)

Temperatura do ar 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 26.95 (°C) 12 dias (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2) (2)

Temperatura do ar 27.29 27.74 28.49 28.49 28.93 28.70 28.82 28.64 29.27 29.90 (°C) (5) (4) (5) (5) (6) (6) (5) (6) (6) (4)

Temperatura da água 25.49 25.40 25.63 25.63 26.03 25.61 25.76 26.00 27.03 26.53 (°C) (2) (2) (2) (2) (2) (1) (2) (2) (8) (2)

pH 7.20 7.48 7.03 7.03 6.69 6.88 7.31 6.99 7.18 7.60

(12) (16) (17) (17) (11) (15) (15) (13) (15) (15)

Condutividade elétrica 835.00 109.75 134.75 134.75 435.38 338.63 66.13 539.76 598.88 128.01 (μS.cm-1) (93) (57) (74) (74) (72) (69) (48) (100) (88) (74)

Hídricas Sólidos totais dissolvidos 575.22 47.73 85.88 85.88 231.50 227.63 22.06 309.63 358.00 57.54 (ppm) (104) (77) (65) (65) (53) (56) (91) (85) (68) (71)

Oxigênio dissolvido 7.04 6.70 7.26 7.26 8.06 6.31 6.21 7.74 4.57 5.43 (mg.L-1) (47) (56) (64) (64) (51) (48) (20) (46) (46) (25)

FITOTELMOS VARIÁVEIS F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9 F10 Turbidez 24.80 46.10 15.46 15.46 24.20 14.02 19.37 46.79 139.68 21.41 (NTU) (53) (80) (49) (49) (98) (44) (126) (92) (128) (51)

Clorofila a 2.82 5.23 1.30 1.30 3.87 1.32 2.96 2.62 22.37 6.05 fitoplanctônica (μg.L-1) (48) (82) (74) (74) (56) (125) (79) (86) (103) (98)

Clorofila a perifítica 11.51 11.51 13.82 13.82 9.21 13.82 9.21 13.82 6.91 62.18 Biológicas (μg.cm-2) (123) (100) (107) (107) (107) (53) (107) (113) (143) (119) Fonte: elaborado pelos autores.

Tabela 3 – Valores médios e coeficiente de variação (%) das variáveis preditoras (climáticas, hídricas e biológicas), por coleta (T1 a T8). FITOTELMOS VARIÁVEIS T1 T2 T3 T4 T5 T6 T7 T8 Precipitação acumulada 99.80 71.60 66.20 66.20 122.20 42.60 40.00 40.40 (mm) 12 dias (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Radiação solar ambiental 564.07 514.12 626.68 626.68 1064.15 1145.00 1098.94 1111.60 (kJ.m-2) 12 dias (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Radiação solar do 145.27 132.41 161.40 161.40 274.07 294.89 283.02 286.28 fitotelmo (kJ.m-2) 12 dias (81) (81) (81) (81) (81) (81) (81) (81)

Umidade relativa do ar 81.08 81.82 79.61 79.61 82.68 80.48 81.63 80.61 (%) 12 dias (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Climáticas Umidade relativa do ar 95.00 95.00 95.10 95.10 97.22 90.30 92.20 81.40 (%) (3) (3) (3) (3) (2) (2) (4) (4)

Temperatura do ar 27.02 27.04 27.46 27.46 26.09 26.44 26.47 26.88 (°C) 12 dias (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0) (0)

Temperatura do ar 29.03 29.30 28.14 28.14 27.28 28.27 27.36 31.13 (°C) (4) (3) (4) (4) (3) (3) (5) (4)

Temperatura da água 25.73 25.97 26.11 26.11 25.59 25.74 25.29 26.39 (°C) (1) (1) (1) (1) (1) (3) (2) (2)

pH 5.55 6.47 6.55 6.55 7.20 7.64 8.70 7.65 (3) (4) (6) (6) (10) (10) (5) (5)

Condutividade elétrica 213.50 227.00 0.04 0.04 369.70 451.50 419.80 371.40 (μS.cm-1) (63) (79) (86) (86) (88) (111) (131) (129)

Sólidos totais dissolvidos 125.80 117.75 132.05 132.05 126.50 258.10 278.90 239.70

Hídricas (ppm) (62) (102) (129) (129) (120) (132) (160) (145)

Oxigênio dissolvido 6.17 7.00 10.18 10.18 6.92 5.24 4.46 4.42 (mg.L-1) (48) (37) (42) (42) (24) (29) (41) (12)

Turbidez 24.04 25.38 44.85 44.85 22.55 27.66 27.03 23.11 (NTU) (97) (57) (166) (166) (79) (75) (119) (100)

Clorofila a 4.39 2.68 1.58 1.58 3.82 4.26 5.30 8.79 fitoplanctônica (μg.L-1) (105) (81) (111) (111) (76) (93) (140) (249)

Clorofila a perifítica 11.98 15.20 15.20 15.20 19.81 15.20 13.82 30.40 Biológicas (μg.cm-2) (55) (117) (117) (117) (163) (90) (149) (224) Fonte: elaborado pelos autores.

A ACP (Figuras 6 e 7) explicou 43% da variância dos dados. O primeiro eixo (25% de explicação, p = 0,001), influenciado pela umidade relativa do ar (0,85), pela precipitação total (0,77), profundidade (0,52), temperatura do ar (-0,83), turbidez (-0,59) e temperatura da água (-0,55), evidenciou diferença entre o fitotelmo F9 e o F6 (H = 20,529 e p = 0,015; Z = 3,443, p = 0,026), bem como diferenciou o fitotelmo da espécie Dictyoloma

33 vandellianum (F9) em relação aos da espécie Machaerium villosum (F1 a F7) (H = 12,481, p = 0,006; Z = 3,182, p = 0,009), também diferenciando a coleta T4 em relação a T1 (H = 50,356, p < 0,001; Z = 3,647, p = 0,007), T5 (Z = 6,351, p < 0,001), T6 (Z = 3,772, p < 0,004), T7 (Z = 4,782, p < 0,001) e T8 (Z = 3,243, p = 0,033) e a coleta T5 em relação a T2 (Z = 3,262, p = 0,031) e T3 (Z = 4,600, p < 0,001), não havendo diferenciação entre fitotelmo/coleta com e sem girino (H = 0,415, p = 0,519). O segundo eixo da ACP (18% de explicação, p = 0,001), influenciado pela condutividade (0,77), clorofila fitoplanctônica (0,65), sólidos totais dissolvidos (0,59), turbidez (0,50) e oxigênio dissolvido (-0,64), evidenciou diferença entre o fitotelmo F9 e os demais (F = 6,246, p < 0,001; F1: Tukey p = 0,011; F2: p = 0,003; F3 < 0,001; F4: p < 0,001; F5: p = 0,001; F6: p < 0,001; F7: p < 0,001; F8: p = 0,022; F10: p = 0,006), também diferenciando o fitotelmo da espécie Dictyoloma vandellianum (F9) em relação às demais espécies (F = 14,498, p < 0,001; Machaerium villosum: Tukey p < 0,001; Anadenanthera colubrina: p = 0,005; Lecythis pisonis: p = 0,001), assim como diferenciou a coleta T3 em relação a T1 (F = 5,996, p < 0,001; Tukey p = 0,028), T2 (p = 0,045), T5 (p < 0,001), T6 (p < 0,001), T7 (p < 0,001) e T8 (p < 0,001), também mostrando diferença entre fitotelmo/coleta com e sem girinos (F = 6,281, p = 0,014).

Figura 6 – ACP (Análise de Componentes Principais) com as variáveis preditoras. Prec (precipitação total dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), R_ftm_12 (radiação solar média no fitotelmo dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), Umi (umidade relativa do ar média do ambiente dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), T_amb_12 (temperatura média do ambiente dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), Temp_ag (temperatura da água), pH (potencial hidrogeniônico), Cond (condutividade elétrica), TDS (sólidos totais dissolvidos), OD (concentração de oxigênio dissolvido), Turb (turbidez), Sup (superfície do fitotelmo, estimada pela multiplicação das dimensões comprimento e largura), Prof (profundidade do fitotelmo), Cl_fito (clorofila a fitoplanctônica), Cl_peri (clorofila a perifítica). Classificação por espécie de fitotelmo com sua numeração (acima) e por coleta (abaixo).

Fonte: elaborado pelos autores.

Figura 7 – ACP (Análise de Componentes Principais) com as variáveis preditoras. Classificação por fitotelmo (acima) e conforme presença ou ausência de girinos (abaixo).

Fonte: elaborada pelos autores.

Não foi constatado o efeito da quantidade de água nos fitotelmos para a escolha do local de ovipostura (H = 2,667, p = 0,102). Os girinos coletados se encontraram nas fases Gosner de 26 a 40, e seus dados

36 biométricos se encontram na Tabela 4, e a variação do biovolume na Figura 8.

Tabela 4 – Valores médios e coeficiente de variação (%) das variáveis biométricas dos girinos nos fitotelmos/coletas onde foram encontrados. N (número de indivíduos), CT (comprimento total), CRC (comprimento rostro-cloacal), LC (largura do corpo), AC (altura do corpo), AMC (altura da musculatura caudal) e LMC (largura da musculatura caudal).

COLETA_ CT CRC LC AC AMC LMC Volume N GOSNER FITOTELMO (mm) (mm) (mm) (mm) (mm) (mm) (mm³)

13.36 4.89 2.27 1.93 0.70 0.96 12.88 T1_F1 4 26 (7) (10) (7) (7) (7) (7) (22) 22.74 9.14 4.02 3.42 1.25 1.71 84.80 T1_F4 10 26 / 28 / 31 (23) (20) (27) (27) (27) (27) (67) 21.22 8.16 3.94 3.35 1.22 1.67 67.52 T1_F7 7 28 (13) (14) (17) (17) (17) (17) (48) 25.97 10.5 4.85 4.12 1.50 2.06 127.16 T1_F9 5 28 / 29 / 42 (16) (19) (11) (11) (11) (11) (37) 23.48 9.53 4.38 3.73 1.36 1.86 106.23 T1_F10 8 28 / 31 / 37 (24) (26) (25) (25) (25) (25) (72) 24.80 10.21 4.73 4.02 1.47 2.010 122.20 T2_F4 3 28 / 31 / 36 (24) (21) (21) (21) (21) (21) (51) 25.83 10.56 5.12 4.35 1.59 2.18 157.35 T2_F7 3 28 / 38 (18) (27) (27) (27) (27) (27) (77) 22.38 9.20 4.22 3.59 1.31 1.79 81.01 T2_F9 1 30 (0) (11) (47) (84) (306) (279) (7) 26.83 10.44 4.20 3.57 1.30 1.79 92.76 T3_F4 3 29 / 31 / 35 (11) (10) (6) (6) (6) (6) (21) 20.15 8.15 4.06 3.45 1.26 1.72 67.17 T3_F7 6 28 (10) (7) (6) (6) (6) (6) (19) 24.81 10.53 4.38 3.72 1.36 1.86 101.59 T3_F10 3 31 / 35 / 40 (16) (16) (9) (9) (9) (9) (33) 24.35 9.36 3.75 3.19 1.16 1.59 65.85 T4_F4 1 31 (0) (11) (53) (94) (344) (314) (9) 23.33 10.66 4.48 3.81 1.39 1.91 111.60 T4_F10 4 31 / 38 / 40 (16) (15) (22) (22) (22) (22) (46) 36.52 17.85 6.62 5.63 2.05 2.81 376.38 T5_F2 1 43 (0) (6) (30) (53) (195) (178) (2) 28.25 11.10 5.32 4.53 1.65 2.26 164.22 T5_F3 16 28 / 30 / 31 / 35 / 37 (10) (12) (14) (14) (14) (14) (38) 27.63 10.86 4.58 3.89 1.42 1.95 113.52 T5_F8 1 31 (0) (9) (44) (77) (282) (257) (5) 25 / 26 / 28 / 31 / 34 / 36 / 23.86 9.39 4.52 3.85 1.40 1.92 123.63 T6_F3 9 37 (33) (35) (35) (35) (35) (35) (65) 26.94 10.54 4.81 4.08 1.49 2.04 125.05 T7_F3 8 28 / 31 / 33 / 36 / 37 (9) (11) (11) (11) (11) (11) (31) 28.95 11.23 4.96 4.22 1.54 2.11 147.80 T7_F4 3 27 / 28 / 30 (18) (18) (19) (19) (19) (19) (51) 28.23 11.50 5.28 4.49 1.64 2.24 158.77 T8_F3 1 39 (0) (9) (38) (67) (244) (223) (4) Fonte: elaborada pelos autores.

Figura 8 – Média e DP (desvio padrão) dos biovolumes dos girinos (mm3) por fitotelmo (F1 a F10) e por coleta (T1 a T8). 80

Média Média ± DP

) 3 60

Biovolume dos girinos (mm girinos dos Biovolume

0 F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9 F10 FITOTELMO

)

Biovolume dos girinos (mm girinos dos Biovolume

0 T1 T2 T3 T4 T5 T6 T7 T8 COLETA

Fonte: elaborada pelos autores.

A variável que apresentou regressão mais parcimoniosa com os biovolumes dos girinos das unidades amostrais (fitotelmo/coleta) em que foram encontrados girinos foi a

38 turbidez (Delta AICc = 0,00 e R2 = 0,18). A regressão com essa variável foi significativa (F = 3,962, p = 0,05), conforme a fórmula da reta (Figura 9).

Figura 9 – Dispersão dos valores logaritmizados da variável preditora selecionada pelo critério Akaik-AIC (Turbidez) e os valores logaritmizados do Biovolume de girinos nos 10 fitotelmos estudados, considerando apenas as unidades amostrais (fitotelmo/coleta) em que foram encontrados girinos. Biovolume girino = 1.8294 - (0.4429 * Turbidez) 2.2

2.0

1.8

1.6

1.4

1.2

1.0

Biovolume dos girinos (mm³) girinos dos Biovolume 0.8

0.6

0.4 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 Turbidez (NTU)

Fonte: elaborada pelos autores.

6 DISCUSSÃO

A precipitação e a umidade relativa do ar foram as variáveis ambientais preponderantes nos ambientes estudados, visto que apresentaram a maior influência sobre o primeiro eixo da ACP (Figura 6), seguida por outras variáveis também relacionadas à pluviosidade: temperatura do ar e da água, turbidez e profundidade do fitotelmo. O gradiente temporal evidenciado pela ACP reflete uma diminuição da precipitação ao longo da sequência das coletas. É nítido que a precipitação tem relação direta com as demais variáveis citadas, influenciando-as e contribuindo para melhor explicar essas diferenças entre os períodos de coleta; maior pluviosidade geralmente está associada a maior umidade. Como os fitotelmos são conceitualmente um microecossistema formado pelo acúmulo de água, era de se esperar o grande efeito da precipitação sobre seus processos ecológicos, relacionando-se diretamente com o biovolume dos girinos (Figura 8). A relação negativa com a turbidez pode ter sido provocada pela diluição de compostos dissolvidos nos fitotelmos, provavelmente devido ao tamanho desses microcosmos. Sandre et al., (2009) evidenciaram, em tanques artificiais do tipo pesque-pague, que os valores de transparência da água aumentaram levemente, acompanhando a precipitação. A diferença de oxigênio dissolvido, clorofila a fitoplanctônica, sólidos totais dissolvidos, condutividade elétrica e turbidez entre o fitotelmo do tronco de Dictyoloma vandellianum (pau-de-urubu) e os de Machaerium villosum (jacarandá), evidente no segundo eixo da ACP (Figura 6), pode ter sido em função de características químicas divergentes entre as espécies de plantas. Tais características devem ter interferido de alguma forma na composição da água e/ou na biota do fitotelmo. Kitching (1971) discorreu sobre a existência de fitotelmos que contêm líquidos derivados de suas secreções (e.g., digestivas, mucilaginosas) e, embora não se tenha investigado esse aspecto, a separação de Dictyoloma vandellianum (fitotelmo F9) no segundo eixo abre caminho para estudos futuros. Além disso, a localização do fitotelmo F9 em áreas limítrofes da FLONA pode ter ocasionado algum efeito de borda. Os maiores valores de clorofila a fitoplanctônica registrados nesse fitotelmo podem ter significado uma maior disponibilidade de recurso para a grande biota de invertebrados aquáticos observada, que deve ter sido responsável por um maior consumo de oxigênio. A ausência de girinos de C. greeningi em mais da metade (75%) dos fitotelmos (Figura 7) pode estar ligada a diversos fatores, dentre eles à alta seletividade de local de

40 desova por essa espécie. Anfíbios que colocam as larvas em pequenos volumes de água costumam ser k-estrategistas, com menor prole e maior cuidado parental (SUMMERS et al., 1999). Sendo assim, há um maior cuidado com a qualidade do local onde os ovos/larvas são colocados. Observando-se as variáveis preditoras, as maiores diferenças entre tais fitotelmos e os demais foram maiores valores de oxigênio dissolvido e menores valores de turbidez. Esses fatores, diretamente, ou um outro fator, indiretamente ligado a eles, poderia ser percebido de alguma forma no momento da colocação de ovos/larvas. De alguma forma, essa necessidade de oxigênio tem relação com os locais típicos de desenvolvimento desses girinos, com características lóticas (OLIVEIRA et al., 2017). O fitoplâncton respondeu melhor ao gradiente ambiental dos fitotelmos do que o perifíton (Figura 6). Embora o perifíton também seja importante para as comunidades aquáticas e para as que dela dependem, não responderam tanto quanto o fitoplâncton nos fitotelmos estudados. O fitoplâncton é sempre descrito como o principal ou um dos principais componentes de sistemas aquáticos (ABAKUMOV et al., 2012) e costuma apresentar abundância distinta do perifíton (TANIGUCHI et al., 2005). Tanto a competição por recursos como o sombreamento (redução da disponibilidade de luz) pode incidir negativamente no perifíton, isso devido a vários fatores, como o biofilme do fitoplâncton, macrófitas e turbidez (BORDUQUI; FERRAGUT, 2012; CAMARGO; FERRAGUT, 2014). Embora claramente tenha sido observado que a clorofila fitoplanctônica tenha sido mais importante na diferenciação das 80 unidades amostrais (conforme ACP) do que a clorofila perifítica, padrão também observado na modelagem (regressões) com apenas as unidades amostrais que continham biovolume de girino, essa importância da clorofila fitoplanctônica não foi significativa neste último caso. Dessa forma, a chuva pode ser um agente facilitador para a biomassa fitoplanctônica nesses fitotelmos. Domitrovic et al., (1998), pesquisando a Laguna Aeroclub (noroeste de Corrientes, Argentina), verificaram que a biomassa do fitoplâncton correlacionou-se positivamente com a precipitação ocorrida 10 dias antes de cada amostragem, já em pequenas poças temporárias localizadas no solo (BLEICH, 2005; LEAL, 2007) é comum uma relação negativa entre a precipitação e a clorofila. Sendo assim, os resultados mostraram que a dieta dos girinos de C. greeningi parece estar mais ligada à comunidade fitoplanctônica do que à perifítica. Embora a literatura cite a importância do perifíton nas dietas de girinos, no presente estudo o perifíton não se sobressaiu sobre o fitoplâncton (Figura 6). A relação do biovolume dos girinos negativamente com a turbidez (Figura 9) se deve ao fato de ambientes aquáticos mais turvos interferirem na produção primária e assim

41 provavelmente agirem indiretamente com relação à biomassa do fitoplâncton. O eixo 2 da ACP evidenciou que onde havia girinos, havia menos clorofila, provavelmente pelo consumo desta por esses organismos. Zongo e Boussim (2015) verificaram que variáveis físicas e químicas (e.g., transparência) foram determinantes na estrutura da comunidade de microalgas do seu estudo com poças temporárias. Os fatores abióticos selecionam as espécies aptas às condições ambientais de um determinado hábitat (QUEIROZ, 2014), independentemente se forem grandes volumes de água, fitotelmos ou poças temporárias. É importante frisar que a turbidez se mostrou tanto como o fator preponderante na escolha dos fitotelmos para ovipostura, considerando as 80 unidades amostrais (20 com girinos e 60 sem girinos, Figura 7) como sua importância ficou evidente na determinação do biovolume dos girinos, considerando somente as 20 unidades amostrais nas quais estes foram encontrados (Figura 9). Nota-se então uma adequação entre os critérios de escolha do local de ovipostura de C. greeningi e os fatores de fato importantes para o seu desenvolvimento larval. Desta forma, os resultados apontaram que os processos de controle bottom-up, como recursos e a química da água (Tabelas 2 e 3), são importantes fatores na estrutura dos fitotelmos, bem como na determinação do biovolume dos girinos de C. greeningi (Figura 7), sendo a turbidez o mais expressivo e a pluviosidade incidindo nessa dinâmica. Esses ambientes aquáticos (fitotelmos) são precisamente essenciais em locais onde as fontes de obtenção de água são escassas, como na área estudada, que não possui nascentes ou reservatórios maiores e mais duradouros para manutenção da biota, que, dessa forma, é dependente direta ou indiretamente de tais fontes. Sendo assim, aceita-se parcialmente as hipóteses. A hipótese (1) foi aceita, pois a precipitação e, consequentemente, a umidade relativa do ar se mostraram os principais fatores estruturadores dos fitotelmos, sendo representadas com alta correlação com o eixo mais importante da análise exploratória (ACP); a hipótese (2) também foi corroborada pelo gradiente espacial entre os fitotelmos das espécies Dictyoloma vandellianum e Machaerium villosum, representado em ambos os eixos dessa mesma análise; a hipótese (3) foi rejeitada, visto que nem o perifíton, nem o fitoplâncton tiveram relação significativa com o biovolume dos girinos, e sim a turbidez; por fim, a hipótese (4) também foi rejeitada, uma vez que a turbidez, e não o volume de água, foi preponderante na escolha dos fitotelmos para oviposição. Este estudo traz contribuições para o conhecimento sobre girinos, especialmente da espécie em questão, sua ecologia e modo reprodutivo, e sobre fitotelmos em troncos de árvores.

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7 CAPÍTULO II

FATORES REGULADORES (BOTTOM-UP E TOP-DOWN) DO FITOPLÂNCTON E DO PERIFÍTON EM FITOTELMOS DE TRONCOS DE ÁRVORES

RESUMO Os processos bottom-up e top-down agem como elos organizacionais que regulam os ecossistemas e seus níveis tróficos, até mesmo em miniaturas de ambientes aquáticos lênticos temporários, como é o caso dos fitotelmos, pequenos corpos de água que se formam em estruturas de plantas terrestres. A base trófica desses ambientes costuma ser as microalgas, que dependem diretamente de condições ambientais, tanto de fatores ligados à iluminação e aos nutrientes, como da influência de predadores, notadamente zooplâncton, peixes e larvas de anfíbios. Objetivou-se verificar em que proporção os fatores reguladores bottom-up (climáticos, hidrológicos e nutrientes) e top-down (girinos de Corythomantis greeningi) atuam sobre a variação da abundância de microalgas (fitoplâncton e perifíton), avaliar quais fatores bottom-up mais contribuem para as microalgas, verificar se as concentrações de nutrientes presentes nos fitotelmos dependem da espécie de planta e se há relação com sua classificação filogenética. A área de estudo foi a Floresta Nacional (FLONA) de Palmares (Altos, Piauí, Brasil). Foram realizadas oito coletas em 10 fitotelmos, em dois anos subsequentes (março a abril/2016 e março a abril/2017), para análise das biomassas fitoplanctônica e perifítica, coleta de girinos de C. greeningi, registro de variáveis físicas e químicas e análise dos nutrientes. Os resultados mostraram maior quantidade de fitoplâncton no fitotelmo F9 (Dictyoloma vandellianum, pau-de-urubu) e do perifíton no fitotelmo F10 (Lecythis pisonis, sapucaia). Os fatores bottom-up, sobretudo os relacionados à iluminação, contribuíram em 31% para a variação da biomassa do fitoplâncton, porém sem influência evidente dos fatores top-down. A biomassa do perifíton não evidenciou contribuição nem dos fatores bottom-up, nem dos fatores top-down. A ordenação das espécies de fitotelmos baseadas nos nutrientes mostrou diferença entre as espécies de fitotelmo, tendo sido a sapucaia diferente das demais espécies e o jacarandá (Machaerium villosum) distinto do angico branco (Anadenanthera colubrina), estando este resultado coerente com a classificação filogenética de tais plantas. Conclui-se que, embora sejam ambientes imprevisíveis devido à falta de estabilidade, é possível se fazer inferências ecológicas sobre os processos que ocorrem nos fitotelmos.

Palavras-chave: Microalgas. Girino. Ecologia trófica. Fatores limitantes. APG III.

ABSTRACT

Bottom-up and top-down processes act as organizational links which regulate ecosystems and their trophic levels, even in miniatures of temporary lentic aquatic environments, such as phytotelmata, small bodies of water which is formed in terrestrial plant structures. The trophic basis of these environments is usually microalgae, which depend directly on environmental conditions, both on factors related to light and nutrients, and on the influence of predators, notably zooplankton, fish and amphibian larvae. The objective of this study was to verify the extent to which bottom-up (climatic, hydrological and nutrient) and top-down (Corythomantis greeningi tadpoles) regulatory factors affect the variation in the abundance of microalgae (phytoplankton and periphyton), to evaluate which bottom-up factors more contribute to the microalgae, to verify if the concentrations of nutrients present in the phytotelmata depend on the species of plant, and if it is relatade with the phylogenetic classification. The study area was the National Forest (NF) of Palmares (Altos, Piauí, Brazil). We performed eight collections in ten phytotelmata, in two subsequent years (March to April / 2016 and March to April / 2017), for analysis of phytoplanktonic and periphytic biomasses, for collection of tadpoles of C. greeningi, for record of physical and chemical variables, and analysis of nutrients. The results showed a higher amount of phytoplankton in the F9 phytotelma (Dictyoloma vandellianum, pau-de-urubu) and of periphyton in the F10 (Lecythis pisonis, sapucaia). Bottom-up factors, especially those related to light, contributed 31% to the variation of phytoplankton biomass, but no evident influence of top-down factors. The periphyton biomass showed no contribution of either bottom-up nor top-down factors. The ordenation of phytotelmata species based on nutrients showed a difference between the phytotelma species, evidencing sapucaia as different from the other species and jacaranda (Machaerium villosum) distinct from the angico branco (Anadenanthera colubrina), a consistent result with the phylogenetic classification of such plants. We conclude that, although phytotelmata are unpredictable environments due to the lack of stability, it is possible to make ecological inferences about the processes that occur in them.

Keywords: Microalgae. Tadpole. Trophic ecology. Limiting factors. APG III.

8 INTRODUÇÃO

Na natureza, vários processos atuam nas comunidades ecológicas regulando o tamanho das populações e a natureza dos ecossistemas. Fatores ambientais agem constantemente na regulação dos ecossistemas e seus níveis tróficos e na limitação de recursos em um determinado nível trófico e isso pode funcionar como um agente regulador. Nessa perspectiva, os processos bottom-up, denominados por alguns autores de efeitos ascendentes, e top-down, chamados de efeitos descendentes, agem como elos organizacionais regulando os níveis tróficos (BOHONAK; JENKINS 2003; SOUZA; BUCKERIDGE, 2004). Vários trabalhos, tanto em ambientes terrestres quanto aquáticos, desde a década de 1960, mostram a importância do estudo da dinâmica das forças bottom-up e top-down (recursos disponíveis e ação de inimigos naturais, respectivamente) na regulação e controle dos ecossistemas e seus organismos, limitando as populações e afetando o seu crescimento (MOSS et al., 1994; HORPPILA et al., 1998; SCASSO et al., 2001; JEPPESEN et al., 2007; SIBIO, 2012; FERREIRA, 2014). Os organismos estão sujeitos às pressões do ambiente em que habitam e seu sucesso ecológico é regulado pela variabilidade de fatores ambientais como nutrientes, temperatura, determinados compostos químicos etc. Tanto a falta como presença demasiada destes fatores podem afetá-los negativamente, sendo que esses fatores limitantes são agentes que interferem na sobrevivência de uma espécie (BEGON et al., 2007; SANTOS; BRANDIMARTE 2014; LOPES et al., 2011; BRANDIMARTE; SANTOS 2014). Os ambientes temporários são geralmente rasos, sendo que a disponibilidade de água destaca-se como um fator limitante nesses ambientes, que podem ser poças ou fitotelmos (SCHEFFER, 2004; QIN et al., 2007). Os fitotelmos podem ser concebidos como ambientes lênticos bem peculiares, que se formam em estruturas de plantas terrestres e constituem pequenos corpos de água temporários (VARGA, 1928; KITCHING, 1971; MAGUIRE, 1971; KITCHING, 2000; NISHADH; ANOOP-DAS, 2014). Eles são capazes de abrigar uma grande variedade de organismos, podendo incluir representantes da maior parte dos grupos de organismos dulcícolas (MAGUIRE, 1971), existindo nos trópicos uma maior variedade de fitotelmos do que nas zonas temperadas (KITCHING, 1971, 2000). Os fitotelmos são, na verdade, miniaturas de ecossistemas aquáticos temporários, verdadeiros microcosmos, sendo que seus formatos contribuem para as condições (e.g., níveis de luz e pH) neles existentes, além de muitos secretarem líquidos para seu interior (KITCHING, 1971), possibilitando uma diferenciação conforme a espécie vegetal formadora do fitotelmo (KILLICK et al., 2014).

O nível de água e suas consequentes flutuações nos fitotelmos são importantes fatores para as espécies que utilizam esse tipo de hábitat para sua reprodução, sendo que a imprevisibilidade ambiental atuante na redução do nível de água pode ser determinante para a obtenção de alimento, competição e predação, visto que tais ambientes secam pelo menos uma vez por ano (ALFORD; WILBUR, 1985; WILBUR; ALFORD, 1985; MORIN et al., 1990; ANDRADE, 1995; NASCIMENTO; OLIVEIRA, 2007). Essa imprevisibilidade também incide sobre os organismos de uma dada comunidade, sendo que cada população ou espécie responde de uma forma evolutiva específica (FRANCH-GRAS et al., 2017). Esses ambientes incertos podem fazer esses organismos sofrerem variações em seus processos biológicos (GRANT; GRANT, 2002; BEAUMONT et al., 2009; BARBOSA et al., 2015), como no caso do crescimento populacional (GARDINER, 2010; HIDALGO; MUÑOZ, 2016). O fitoplâncton é formado por um grupo de microalgas diverso, polifilético e fotossintético, que se encontram em suspensão na coluna de água (REYNOLDS, 2006; TUNDISI; MATSUMURA-TUNDISI, 2008), enquanto que o perifíton é constituído da bioderme, uma complexa comunidade microbiótica de microalgas, bactérias, fungos, animais, detritos orgânicos e inorgânicos, que se adere a substratos naturais (vivos ou mortos) ou artificiais (SAND-JENSEN, 1983; WETZEL, 1983; POMPÊO; MOSCHINI-CARLOS, 2003). Pequenas massas naturais de água, sejam poças ou fitotelmos, constituem reservatórios lênticos essencialmente importantes para determinados tipos de ecossistemas, sendo que tanto o perifíton quanto o fitoplâncton preponderam nesses locais devido sua natureza como produtores primários, sendo alimento essencial para o meio aquático e base constituinte para as cadeias tróficas. O perifíton e o fitoplâncton constituem um elo entre a água e o substrato, além de entre vários outros processos ecológicos, sendo um tipo de microcosmo que auxilia no entendimento tanto desses ecossistemas aquáticos, como da floresta que deles dependem (MOSCHINI-CARLOS, 1999; LEANDRINI et al., 2013; SOUZA, 2013). As microalgas dependem diretamente de condições ambientais, em especial de fatores ligados à iluminação (importante para o processo de fotossíntese) e também dos nutrientes, notadamente o fósforo (LOURENÇO, 2006; SUALI; SARBATLY, 2012; HAKALIN, 2014; FRÉ, 2016). Os principais nutrientes (compostos inorgânicos) necessários para as microalgas são fosfato (PO4), nitrato (NO3) e silicato (SiO2). O fosfato é fonte de fósforo, essencial sobretudo para a composição estrutural das membranas celulares, a

54 formação do ácido desoxirribonucleico (DNA) e da adenosina trifosfato (ATP). O nitrato fornece o nitrogênio, que, além de também compor o DNA e o ATP, é importante para a síntese de aminoácidos e, consequentemente, das proteínas (DZIALOWSKI et al., 2005; NELSON; COX, 2014). A formação do nitrato ocorre através da nitrificação a partir da amônia (NH4), passando por um composto intermediário e instável denominado nitrito (NO2), que apresenta valores elevados somente em ambientes aquáticos poluídos (PARVIZISHAD et al., 2017). Raras microalgas, na verdade, somente de alguns grupos de cianobactérias, apresentam capacidade de fixação de nitrogênio do ar, o que faz desse nutriente imprescindível para a maioria delas (TONETTA et al., 2015). No caso do silicato, que é fonte de silício, sua importância principal é para as bacilariofíceas (diatomáceas), uma vez que suas carapaças (frústulas) apresentam a sílica como componente preponderante (REYNOLDS, 2012). Em ambientes temporários, a concentração de nutrientes é algo altamente importante (SCHEFFER, 2004; QIN et al., 2007). O movimento da água nesses ambientes com materiais sedimentados, como o fósforo, pode interferir na turbidez (SØNDERGAARD et al., 2003; SCHEFFER, 2004; SØNDERGAARD et al., 2007; SØNDERGAARD; JEPPESEN, 2007) e a qualidade de nutrientes presentes nesses corpos d´água interfere no estabelecimento e limita o processo de sobrevivência de diversos organismos (LOPES et al., 2011). Uma distinção dos fitotelmos em relação aos demais ambientes aquáticos continentais é a origem de seus nutrientes dissolvidos. Nos demais ambientes aquáticos, geralmente o aporte natural de nutrientes é alóctone, ocorrendo por meio dos sedimentos carreados pela chuva, da superfície do solo em direção ao fluxo dos rios (ADAMS et al., 1992), porém em fitotelmos esse aporte é autóctone, oriundo de processos que ocorrem internamente nesses microcosmos (RICHARDSON et al., 2000). Na sistemática filogenética, passou a ser considerada a classificação evolutiva dos organismos, incluindo caracteres químicos (moleculares) como uma identidade dos grupos taxonômicos (clados), com uma estreita relação entre a filogenia e essa constituição química (HILLIS et al., 1996; TELLES et al., 2007). Em trabalhos descritivos (taxonômicos), etnobotânicos ou ecológicos, o odor e a produção de compostos químicos estão sempre presentes para caracterizar uma família ou uma espécie (ALENCAR, 1998; PERES, 2004; APG III, 2009; MARTINS-DA-SILVA et al., 2014; ALVES, 2015) e, embora, não tenha sido possível encontrar uma quantidade razoavelmente suficiente de trabalhos envolvendo a filogenia e a produção de compostos químicos, é nítido que as espécies de uma mesma família

55 exalam odores comuns entre si, utilizados inclusive na identificação, o que sugere o compartilhamento de características químicas, e consequentemente denota a produção de compostos específicos (HERRMANN, 2010; JALINSKY et al., 2014; ALVES, 2015). Um exemplo é a família Simaurobaceae, que possui compostos químicos exclusivos, os quassinoides (ALVES, 2015). Além das variáveis ambientais, as microalgas sofrem influência de predadores, tais como zooplâncton, peixes e suas larvas e larvas de anfíbios (DUELLMAN; TRUEB, 1994; MCDIARMID; ALTIG, 1999). Em especial, os anfíbios anuros, em ambientes xéricos (secos), apresentam um grande número de estratégias e comportamentos reprodutivos influenciados pelo regime de chuva (VIEIRA et al., 2009), inclusive utilizando fitotelmos em troncos de árvores para o desenvolvimento de suas larvas. Essas formas alternativas de sítios reprodutivos levam esses anuros a ter adaptações mais complexas ligadas a tais ambientes (GOMEZ-MESTRE et al., 2012) e também a serem pouco estudados (LANTYER-SILVA et al., 2014). Uma espécie de anfíbio que utiliza fitotelmos de troncos de árvores para reprodução é Corythomantis greeningi Boulenger 1896 (Anura: Hylidae), com distribuição relacionada a regiões semiáridas do nordeste brasileiro, bem como nos estados de Minas Gerais e Tocantins e sendo raros os registros na interface cerrado-caatinga (CARVALHO, 1941; SAZIMA; CARDOSO, 1980; JARED et al., 1999; JARED et al., 2005; JUNCÁ et al., 2008; POMBAL-JR et al., 2012; GODINHO et al., 2013; SILVA et al., 2014; FROST, 2019). O adulto mede em média 8 cm, o dorso do crânio, por sua rigidez, pode ser usado para fragmose (obturação da entrada do abrigo com o corpo); secreta toxina através da pele verrucosa; a reprodução ocorre nos períodos chuvosos, e embora seja típico encontrar seus girinos em ambientes lóticos de lajeiro, também possuem registros em bromélias, poças temporárias em rochas ou buracos em troncos de árvores (JARED et al., 1999, 2005; JUNCÁ et al., 2008; OLIVEIRA et al., 2017). Os itens que compõem a dieta dos girinos de anuros variam em diferentes tipos, como algas, protozoários, nematódeos, partes de folhas, sedimentos orgânicos, microalgas fitoplanctônicas e/ou perifíticas, fungos e inclusive de ovos e outras larvas de anuros (DUELLMAN; TRUEB, 1994; MCDIARMID; ALTIG, 1999; ARIAS et al., 2002; ROSSA- FERES et al., 2004; DUTRA; CALLISTO, 2005; ALTIG et al., 2007; PRADO, 2006; LEAL, 2007), sendo que eles podem ser filtradores altamente especializados (DUELLMAN; TRUEB, 1994). A importância das microalgas fitoplanctônicas e perifíticas, assim como de

56 detritos na dieta de girinos de anuros também foi relatada em diversos outros trabalhos (KUPFERBERG et al., 1994; ROSSA-FERES et al., 2004; ALTIG et al., 2007; HUCKEMBECK et al., 2014; SANTOS et al., 2015; ZONGO; BOUSSIM, 2015; HUCKEMBECK et al., 2016). Pretendeu-se, então, (1) verificar em que proporção os fatores reguladores bottom- up (climáticos, hidrológicos e nutrientes) e top-down (girinos) atuam sobre a variação da abundância de microalgas (fitoplâncton e perifíton, separadamente), (2) avaliar, dentre os fatores reguladores bottom-up, se são os ligados à iluminação ou os de aporte de nutrientes, que mais contribuem para as microalgas, (3) se as concentrações de nutrientes presentes nos fitotelmos dependem da espécie de planta onde são formados e (4) relacionar as concentrações de nutrientes das espécies de fitotelmo com sua classificação filogenética. As hipóteses foram: (1) os fatores reguladores bottom-up e os top-down controlam igualmente a abundância das comunidades fitoplanctônica e perifítica, pois as variáveis ambientais geram as condições de existência das microalgas, que, por sua vez, constituem a maior parte da dieta dos girinos, (2) por serem microambientes lênticos (com maior disponibilidade de nutrientes) e sombreados, espera-se que a iluminação seja o principal fator limitante, (3) a espécie de planta onde o fitotelmo se formou é preponderante no aporte de nutrientes, considerando que boa parte destes se origina da composição química da planta e dos processos internos desse microambiente e não por carreamento na superfície do solo e (4) uma vez que a química do fitotelmo deve refletir as características da espécie de planta, que, por sua vez, estão ligadas a sua filogenia, é plausível que exista uma relação entre os nutrientes do fitotelmo e a filogenia da planta.

9 MATERIAL E MÉTODOS

9.1 Área de estudo

A área de estudo foi a Floresta Nacional (FLONA) de Palmares (Figura 1), uma Unidade de Conservação (UC) Federal sob jurisdição do Instituto Chico Mendes para Conservação da Biodiversidade (ICMBio), pertencente às UC’s do Bioma Caatinga. A FLONA tem sede localizada no município de Altos-PI (05º03'38,1" S e 42º36'00,3" W). Possui uma área de 168,21 ha, estando a cerca de 30 km da capital do estado do Piauí, Teresina. É uma floresta estacional semidecidual, formada por vegetação ecotonal caatinga- cerrado onde já foram identificadas 87 espécies diferentes de árvores. A FLONA de Palmares possui também uma rica e variada fauna, que abriga diversas espécies de animais silvestres, entre mamíferos, répteis e aves, constituindo-se em uma das mais representativas desses ecossistemas (BRASIL, 2005; BRASIL, 2015).

Figura 1 – Localização da Floresta Nacional (FLONA) de Palmares, em Altos-PI, evidenciando os dez fitotelmos (F1 a F10). LT (linha de transmissão de energia elétrica).

Fonte: Baseado na malha IBGE (2016).

A área pertence à bacia do rio Parnaíba e sofre tensão ecológica por ser formada por diferentes biomas, compondo um mosaico de fisionomias com vegetação de transição (ecótonos) dos biomas Amazônia, Cerrado e Caatinga (MIRANDA et al., 2005), o que torna sua proteção e manejo de extrema de relevância (SOUSA-FILHO et al., 2007). A precipitação pluviométrica média anual é de 1.365 mm, com período chuvoso de janeiro a abril, e março o mês de maior intensidade de chuvas, com média de 335 mm (BASTOS; ANDRADE-JÚNIOR, 2008; FEITOSA, 2010; FORTES, 2010; MORAIS; SILVA, 2012; CLIMATE-DATA, 2015).

9.2 Coleta de dados

Foram realizadas oito coletas, nos meses março e abril, em dois anos subsequentes, 2016 (T1 a T4) e 2017 (T5 a T8). A amostragem ocorreu em dez fitotelmos (esforço amostral: 10 fitotelmos x 8 coletas = 80 amostras) para análise da biomassa fitoplanctônica, para determinação da biomassa perifítica (em substratos artificiais, lâminas de vidro), para a coleta de girinos de C. greeningi, para a medição de variáveis físicas e químicas e para análise dos nutrientes (Figura 2). Os fitotelmos (F1 a F10) apresentam-se distribuídos ao longo do eixo longitudinal sul-norte da FLONA, estando F9 e F10 localizados mais ao norte, próximos do limite da Floresta. Os fitotelmos estudados foram encontrados em quatro espécies de plantas, sendo sete (F1 a F7) em Machaerium villosum Vogel (jacarandá), família Fabaceae, um (F8) na espécie Anadenanthera colubrina (Vellozo) Brenan (angico branco), família Fabaceae, um (F9) em Dictyoloma vandellianum Jussieu (pau-de-urubu), família Rutaceae, e um (F10) em Lecythis pisonis Cambess (sapucaia), família Lecythidaceae. Tais espécies encontram-se identificadas em trabalhos prévios realizados na Unidade de Conservação (FLONA) e com registro no Herbário Graziela Barroso – UFPI, como é o caso de Lopes (2007), Lima et al., (2013) e Barbosa (2015).

Figura 2 – (A) Visão interna da FLONA de Palmares; (B) Fitotelmo em tronco de árvore utilizado na pesquisa, contendo girino de Corythomantis greeningi em seu interior; (C) Estratos artificiais (lâminas de vidro) utilizadas na pesquisa do perifíton; (D) Girinos de C. greeningi coletados e utilizados neste trabalho.

Fonte: elaborada pelos autores.

Para as coletas, respeitou-se uma periodicidade de apenas 12 dias entre elas, e isso se deveu ao restrito período chuvoso na região e ao curto ciclo de vida das microalgas, que costuma ser de 5 a 15 dias (JACOBSEN; SIMONSEN, 1993).

9.3 Variáveis de efeito bottom-up

Os dados climatológicos diários (do ambiente) de temperatura média do ar (°C), umidade relativa média do ar (%), precipitação total (mm) e radiação solar média (kJ.m-2), tomados na estação mais próxima (~15 km) da região de estudo (Teresina-PI), foram disponibilizados por BDMEP (2018). Para determinação da radiação solar média (kJ.m-2) incidente em cada fitotelmo, foi utilizado um fator de conversão por meio de um luxímetro digital, considerando a proporção da radiação do ambiente que de fato chega em cada fitotelmo. Foram medidos in situ, as dimensões físicas dos fitotelmos (largura, comprimento e profundidade, em metro), como estimadores de sua superfície (m²) e volume (m³), bem como, por meio de sensores digitais: temperatura do ar (°C), umidade relativa do ar (%), temperatura da água (°C), potencial hidrogeniônico (pH), condutividade elétrica (μS.cm-1), sólidos totais dissolvidos (ppm), oxigênio dissolvido (mg.L-1), e turbidez (NTU). As amostras de água para análise de clorofila fitoplanctônica e de nutrientes foram acondicionadas em garrafas plásticas de 500 mL e guardadas em isopor com gelo até o momento da filtração em duplicatas de 250 mL (V) em filtro de fibra de vidro GF/C com diâmetro 47 mm e porosidade 1,2 μm. Os filtros foram embalados em papel alumínio e congelados até o momento da análise de clorofila fitoplanctônica, sendo o filtrado congelado para análise dos nutrientes. As concentrações (μg.L-1) de nutrientes foram determinadas por análises laboratoriais subsequentes com as amostras de água filtradas e congeladas. O nitrato e nitrito foram determinados pelo método da sulfanilamida (BAUMGARTEN et al., 1996); a soma dessas formas inorgânicas foi denominada de nitrogênio inorgânico dissolvido (NID). Para o fosfato (fósforo inorgânico dissolvido, PID), foi empregado o método do molibdato de amônio (MACKERETH et al., 1978) e a sílica reativa foi determinada pelo método de metol- sulfito (BAUMGARTEN et al., 1996). Foi utilizada a razão de Redfield C106H118O45N16P1 para determinar a razão N:P (NID:PID) (TURNER et al., 1998; LOLADZE; ELSER, 2011) para verificar o potencial de cada um como limitante, em que valores abaixo de 16 indicam o nitrogênio como limitante da produção microalgal, e, acima de 16, o fósforo. Também foi calculada a razão N:Si (TURNER et al., 1998; DELGADO-NORIEGA; ASTORGA- ESPAÑA, 2005), em que valores acima de 1 (sílica reativa como limitante) implicam limitações à reprodução das diatomáceas, o que levaria ao florescimento de outros grupos algais.

A biomassa do fitoplâncton foi estimada por meio da clorofila a fitoplanctônica (μg.L-1), medida através dos filtros. Em laboratório, foi seguido o método espectrofotométrico da Unesco (1966), com leitura nos comprimentos de onda λ663 e λ750 (inicial e (‘) após acidificação com 2 gotas de HCl 0,1N), em cubetas de 1 cm de caminho óptico (c), sendo a extração da clorofila feita com 10 mL (v) de acetona a 90%. Para os cálculos de clorofila a ativa, foi aplicada equação baseada em Golterman et al., (1978), com subtração dos valores de 6 feopigmentos a: (Clorofila a ativa) = [(2,43)*(10 )*(((λ663- λ750)/(c))-((λ’663-

λ’750)/(c)))*(v)]/[(89)*(V)]. A coleta de perifíton para análise de clorofila a (μg.cm-2) foi realizada com a retirada dos substratos artificiais dos fitotelmos (lâminas de vidro, em número de oito para cada fitotelmo), que permaneceram por um período de 20 dias para colonização (sucessão). Foram retiradas 2 lâminas por coleta por fitotelmo, sendo uma para análise da biomassa (clorofila a) e a outra para posterior identificação da comunidade perifítica. As lâminas foram levadas para laboratório, onde foi feita a raspagem com escova dental ultra macia, a fim de serem removidas todas as células presentes na superfície superior da lâmina, sendo este procedimento feito com água bidestilada (quantidade indefinida). Essa metodologia do uso de lâminas como substratos artificiais é baseada em Bicudo e Menezes (2006) e adaptada por Leal (2007), que também utilizou ambientes temporários como base da pesquisa, sendo melhorada de acordo com a peculiaridade dos fitotelmos. Os procedimentos de filtração e extração da clorofila do perifíton foram os mesmos empregados para o fitoplâncton, no entanto o volume de amostra (V) foi substituído pela área padrão (A) da superfície superior das lâminas, que foi de 0,26 cm * 0,76 cm = 19,76 cm2, e o filtrado foi descartado.

9.4 Variáveis de efeito top-down

62 registrados: CT (comprimento total), CRC (comprimento rostro-cloacal), LC (largura do corpo), AC (altura do corpo), AMC (altura da musculatura caudal) e LMC (largura da musculatura caudal) (Figura. 3). Tais dados serviram para o cálculo do volume do indivíduo, por meio de comparação a formas geométricas mais ajustáveis: corpo (elipsoide de seção elíptica) e cauda (cone de base elíptica), conforme fórmulas de Sun e Liu (2003). Volume do corpo (mm3) = [( /6)*(CRC)*(LC)*(AC)]+[(( /4)*(CT-CRC)*(AMC)*(LMC))/3]. Por razões operacionais, o volume da membrana da cauda foi desprezado.

Fonte: próprios autores.

A soma dos volumes dos indivíduos coletados em cada fitotelmo / coleta foi denominada de biovolume (mm3).

9.5 Análise numérica

Para determinar a contribuição parcial dos fatores bottom-up e top-down especificamente para a biomassa fitoplanctônica e para a perifítica, foi aplicada uma Análise de Redundância (RDA) Particionada (Partição de Variância) com os dados logaritmizados. A fim de testar a significância das partições, foi feito um teste (Monte Carlo) com 999 permutações. Para tais análises, foram consideradas variáveis bottom-up: as climáticas (temperatura do ar, umidade relativa do ar, radiação solar no fitotelmo, precipitação), as hidrológicas (pH, temperatura da água, condutividade elétrica, oxigênio dissolvido, turbidez, sólidos totais dissolvidos, superfície do fitotelmo e profundidade do fitotelmo) e os nutrientes (fosfato, sílica reativa, nitrito e nitrato); e como variável top-down o biovolume dos girinos. Em seguida, por meio de uma abordagem ecológica global (todas as variáveis

63 utilizadas), aplicou-se uma Análise de Redundância (RDA) com as variáveis bottom-up e top- down e a biomassa das microalgas (fitoplâncton e perifíton) para evidenciar diferenças entre os fitotelmos com base nas quatro espécies de plantas onde os mesmos se encontravam. Foi utilizada análise de Kruskal-Wallis para testar a diferenciação entre espécies. Com o objetivo de verificar o efeito das diferentes espécies de fitotelmos com relação aos nutrientes (sem a interferência das demais variáveis), foi feita uma ordenação por Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) com os dados logaritmizados e utilizando-se distância de Bray-Curtis, sendo esses mesmos dados utilizados sob a forma de média por espécie de fitotelmo em uma análise de agrupamento (cluster), método aglomerativo Ward. Em seguida, aplicou-se uma análise multivariada de variância permutacional (PERMANOVA), com 999 permutações, para testar a significância dessa diferenciação entre as espécies de fitotelmo. Uma Análise de Similaridade Percentual (SIMPER) foi aplicada para determinar a contribuição percentual de cada nutriente para cada diferença significativa evidenciada pela PERMANOVA. A fim de verificar, par a par, diferenças entre as espécies de fitotelmo, foi realizado um pós-teste para PERMANOVA. As análises realizadas neste estudo foram feitas por meio do software R (R DEVELOPMENT CORE EQUIPE, 2006), utilizando-se os pacotes ade4 v.1.7-3 (DRAY; DUFOUR, 2007), coin v.1.3-0 (HOTHORN et al., 2006), devtools v.0.3 (MARTINEZ- ARBIZU, 2019) e vegan v.2.3-3 (OKSANEN et al., 2007).

10 RESULTADOS

Foram verificados média precipitação total e alta temperatura nos meses de coleta (março a abril de 2016 e 2017), bem como a radiação solar média e a umidade relativa do ar do ambiente foram elevadas (Figura 4). A temperatura da água variou de 24,6 a 30,0 °C (Tabelas 2 e 3).

Figura 4 – Temperatura do ar (ºC), precipitação total diária (mm), radiação solar média (kJ.m-2) e umidade relativa do ar (%) na área de estudo, no período de coleta, de março a abril de 2016 e 2017. Setas brancas indicam as datas das coletas.

Fonte: BDMEP – INMET, estação Teresina-PI, OMM: 82780; BDMEP (2018).

65 na Tabela 1.

Tabela 2 – Valores médios e coeficiente de variação (%) das variáveis bottom-up (climáticas, hidrológicas e nutrientes) e top-down (biovolume de girinos), nos fitotelmos (F1 a F10). SA (sapucaia, Lecythis pisonis), JA (jacarandá, Machaerium villosum), AB (angico branco, Anadenanthera colubrina) e PU (pau-de-urubu, Dictyoloma vandellianum). FITOTELMOS VARIÁVEIS JA AB PU SA Precipitação acumulada (mm) 12 dias 60,65 (62) 60,65 (62) 60,65 (62) 60,65 (62) Radiação solar ambiental (kJ.m-2) 12 dias 853,19 (32) 853,19 (32) 853,19 (32) 853,19 (32) Radiação solar do fitotelmo (kJ.m-2) 12 dias 296,80 (59) 33,00 (32) 6,21 (32) 80,55 (32) Umidade relativa do ar (%) 12 dias 80,51 (2) 80,51 (2) 80,51 (2) 80,51 (2) Umidade relativa do ar (%) 91,47 (6) 93,33 (5) 87,98 (11) 89,42 (9)

Climáticas Temperatura do ar (°C) 12 dias 26,95 (2) 26,95 (2) 26,95 (2) 26,95 (2) Temperatura do ar (°C) 28,36 (5) 28,64 (6) 29,27 (6) 29,90 (4)

Temperatura da água (°C) 25,65 (2) 26,00 (2) 27,03 (8) 26,53 (2) pH 7,08 (14) 6,99 (13) 7,18 (15) 7,60 (15) Condutividade elétrica (μS.cm-1) 286,86 (143) 539,76 (100) 598,88 (88) 128,01 (74) Sólidos totais dissolvidos (ppm) 175,29 (165) 309,63 (85) 358,00 (68) 57,54 (71) Oxigênio dissolvido (mg.L-1) 7,07 (51) 7,74 (46) 4,57 (46) 5,43 (25) Hidrológicas Turbidez (NTU) 22,98 (102) 46,79 (92) 139,68 (128) 21,41 (51) -1 Fosfato P-PO4 (µg.L ) 2110,73 (67) 3006,14 (48) 3572,22 (32) 479,64 (80) Sílica reativa (µg.L-1) 2466,98 (127) 1852,15 (100) 4221,18 (66) 1496,83 (146) -1 Nitrito N-NO2 (µg.L ) 2,36 (295) 1,60 (283) 0,00 (0) 0,15 (283) -1 Nitrato N-NO3 (µg.L ) 565,90 (114) 156,44 (79) 380,60 (78) 209,96 (43) Nitrogênio inorgânico dissolvido NID (µg.L-1) 568,27 (114) 158,04 (78) 380,60 (78) 210,11 (43)

Nutrientes Razão N:P 0,51 (182) 0,05 (65) 0,12 (84) 0,59 (73) Razão N:Si 0,99 (198) 0,09 (21) 0,09 (68) 0,65 (110)

Biovolume de girinos (mm³) 2,66 (96) 14,19 (283) 89,60 (248) 200,12 (157)

Girinos Fonte: elaborada pelos autores.

Os resultados mostraram uma maior quantidade de clorofila a do fitoplâncton no fitotelmo F9 e do perifíton no fitotelmo F10 (Figura 5).

Figura 5 – Média e DP (desvio padrão) das biomassas (clorofila a) do fitoplâncton (µg.L-1) e do perifíton (µg.cm- 2) por fitotelmo (F1 a F10). 90

-1 80 Fitoplâncton (µg.L ) Perifíton (µg.cm-2) 70 Média Média ± DP

, µg) 60

Biomassa (Clorofila (Clorofila Biomassa 20

0 F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F9 F10 FITOTELMO Fonte: elaborada pelos autores.

A partição de variância (Figura 6) da biomassa do fitoplâncton evidenciou a contribuição (31%) dos fatores bottom-up (climáticos, hidrológicos e nutrientes), porém sem contribuição evidente dos fatores top-down (biovolume dos girinos). Por sua vez, a partição de variância da biomassa do perifíton não evidenciou contribuição nem dos fatores bottom-up nem dos fatores top-down (p > 0,05).

Figura 6 – Diagrama de partição de variância dos fatores bottom-up (climáticos, hidrológicos e nutrientes) e top-down (biovolume dos girinos) sobre a variação da biomassa do fitoplâncton e do perifíton. Entre parênteses, a significância do teste de permutação.

Fonte: elaborada pelos autores.

As variáveis de efeito bottom-up que influenciaram significativamente (p < 0,05) a biomassa fitoplanctônica (Figura 6) encontram-se detalhadas na Tabela 3.

Tabela 3 – Variáveis bottom-up de efeitos significativos na partição de variância da biomassa fitoplanctônica, com valor do teste (ANOVA) e significância. Variável bottom-up F P pH 4,0980 0,047 Temperatura da água 14,7465 0,004 Condutividade elétrica 7,5122 0,011 Turbidez 9,8906 0,003 Radiação solar no fitotelmo 6,1805 0,013 Fonte: elaborada pelos autores.

A Análise de Redundância (RDA) das variáveis bottom-up e top-down juntas sobre as variáveis resposta (biomassa fitoplanctônica e perifítica) foi significativa (p = 0,043) e seu eixo 1 (69,8% da variação dos dados) diferenciou (Kruskal-Wallis, H = 7,432, p = 0,05) Lecythis pisonis (sapucaia), com maiores valores de clorofila perifítica, nitrito (r = -0,54, p = 0,009) e menores de turbidez (r = 0,60, p = 0,009) em relação a Dictyoloma vandellianum

(pau-de-urubu), com menores valores de nitrito e maiores de turbidez (Figura 7). Foi constatada uma correlação positiva (Spearman, r = 0,32, p = 0,05) entre os valores de nitrito e a clorofila perifítica.

Figura 7 – Análise de Redundância (RDA) com as variáveis bottom-up (climatológicas, hidrológicas e nutrientes), top-down (biovolume de girinos) e biomassa de microalgas (fitoplâncton e perifíton). Prec_12 (precipitação total dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), Rad_fit12 (radiação solar média no fitotelmo dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), Umid_12 (umidade relativa do ar média do ambiente dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), T_ar12 (temperatura média do ambiente dos 12 dias que antecederam o dia da coleta, inclusive este), Temp_ag (temperatura da água), pH (potencial hidrogeniônico), Cond (condutividade elétrica), TDS (sólidos totais dissolvidos), OD (concentração de oxigênio dissolvido), Turb (turbidez), Sup (superfície do fitotelmo, estimada pela multiplicação das dimensões comprimento e largura), Prof (profundidade do fitotelmo), PO4 (fosfato), Si (sílica reativa), NO2 (nitrito), NO3 (nitrato), Biov_gir (biovolume de girinos), Clor_fito (clorofila a fitoplanctônica), Clor_peri (clorofila a perifítica). Classificação por espécie de fitotelmo com sua numeração (acima) e por coleta (abaixo). SA (sapucaia, Lecythis pisonis), JA (jacarandá, Machaerium villosum), AB (angico branco, Anadenanthera colubrina) e PU (pau-de-urubu, Dictyoloma vandellianum).

Fonte: elaborada pelos autores.

A ordenação por Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) das espécies de fitotelmo, baseada somente nos nutrientes evidenciou (estresse 10,7%, ajuste linear R² = 0,968 e ajuste não-métrico R² = 0,989) diferença entre as espécies de fitotelmo, confirmada por meio da análise multivariada de variância permutacional (PERMANOVA, F = 3,098, R² = 0,109, p = 0,011). Da mesma forma, foi possível comprovar essa diferenciação por meio da análise de agrupamento, com ajustamento cofenético 0,69, o que se mostrou

69 compatível com a APG III (2009), em que estão posicionados os clados das ordens onde se encontram as famílias das espécies de fitotelmos envolvidas (Figura 8).

Figura 8 – Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) e análise de agrupamento (cluster) das espécies de fitotelmos com base nos dados logaritmizados dos nutrientes (fosfato, sílica reativa, nitrito e nitrato), em comparação com o clado das eudicotiledôneas da APG III (2009). SA (sapucaia, Lecythis pisonis), JA (jacarandá, Machaerium villosum), AB (angico branco, Anadenanthera colubrina) e PU (pau-de-urubu, Dictyoloma vandellianum).

Fonte: elaborada pelos autores.

Houve diferença (Tabela 4, Figura 9) entre os nutrientes da sapucaia (Lecythis pisonis) em relação às demais espécies e do pau-de-urubu (Dictyoloma vandellianum) em relação ao angico branco (Anadenanthera colubrina).

Tabela 4 – Resultados das comparações par-a-par (pós-teste PERMANOVA) significativas entre as espécies de fitotelmo e a contribuição significativa dos nutrientes (cumulativa até 70%). SA (sapucaia, Lecythis pisonis), JA (jacarandá, Machaerium villosum), AB (angico branco, Anadenanthera colubrina) e PU (pau- de-urubu, Dictyoloma vandellianum). Nutrientes (% SIMPER) Comparação par-a-par PO4 Si NO2 NO3 SA x PU (p = 0,001) 41,4 39,9 - - SA x AB (p = 0,001) 40,6 32,2 - - SA x JA (p = 0,040) 28,9 43,5 - - PU x AB (p = 0,046) - 38,0 - 37,0 Fonte: elaborada pelos autores.

Figura 9 – Concentrações médias e DP (µg.L-1) de nutrientes (fosfato, sílica reativa, nitrito e nitrato) por espécie de fitotelmos. DP (desvio padrão). SA (sapucaia, Lecythis pisonis), JA (jacarandá, Machaerium villosum), AB (angico branco, Anadenanthera colubrina) e PU (pau-de-urubu, Dictyoloma vandellianum).

Fonte: elaborada pelos autores.

11 DISCUSSÃO

A maior quantidade de clorofila fitoplanctônica no fitotelmo F9 (D. vandellianum) e de clorofila perifítica no fitotelmo F10, de L. pisonis (Figura 5), pode ter sido devido a serem de espécies diferentes em relação aos fitotelmos F1 a F7 (M. villosum) e F8 (A. colubrina), inclusive a PERMANOVA com os dados de nutrientes mostrou que 10,9% dessa variação está relacionada à diferenciação das espécies de fitotelmo. Da mesma forma, toda a química dos fitotelmos e até mesmo os dados de clorofila devem sofrer essa influência. Um outro fator que pode justificar essa diferença na clorofila de F9 e F10 é sua localização dentro da FLONA (Figura 1), estando esses fitotelmos localizados mais ao norte da floresta, com um certo distanciamento dos demais e separados por uma área aberta de uma linha de transmissão de energia elétrica (LT). Notou-se também que em F9 ocorreu menor radiação solar específica e maior turbidez, enquanto que em F10 ocorreram os menores valores de fosfato (Tabelas 2 e 4, Figura 7). Assim, as características físicas desses fitotelmos, possivelmente mais influenciados por um efeito de borda em relação às demais, não exatamente maior luminosidade, podem ter favorecido diferenças na abundância de microalgas. A relação positiva entre o nitrito e a clorofila perifítica (Figura 7) não tem uma grande importância ecológica, uma vez que esse nutriente é apenas um estado transitório, instável e de quantidades insignificantes (Tabela 2) em ambientes não poluídos (PARVIZISHAD et al., 2017). A quantidade de fosfato encontrada nos fitotelmos (Tabela 2), da ordem de 4.000,0 µg.L-1 é extremamente superior àquela encontrada nos demais ambientes aquáticos (rios, barragens, oceano), provavelmente por ser produzida de forma intensiva pelos tecidos da planta onde o fitotelmo se encontra, além da quantidade de processos químicos desse microambiente isolado. Normalmente as concentrações de fosfato variam de menores que 1,0, nos rios, até maiores que 100,0 µg.L-1, no fundo dos oceanos. Com relação à quantidade dos demais nutrientes, percebe-se que os valores de sílica da ordem de 3.000,0 µg.L-1 se assemelham aos valores comumente encontrados em rios, pois costuma variar de 40,0 no oceano a 4.200 µg.L-1 em rios. O nitrato costuma variar de 500, nos rios, a 200 µg.L-1 nos oceanos, sendo os valores encontrados (da ordem de 300 µg.L-1) comuns em ambientes de água doce (BAUMGARTEN et al., 1996). Uma vez que as concentrações de fosfato foram extremamente grandes, a razão N:P teve sempre valores bem abaixo de 16, na realidade, abaixo de 1, o que coloca o

72 nitrogênio como fator limitante para as microalgas nesses fitotelmos (LOLADZE; ELSER, 2011). Considerando que, na maioria dos fitotelmos de jacarandá, a razão N:Si foi acima de 1 (Tabela 2), sendo assim a sílica reativa limitante, nessa espécie provavelmente a abundância relativa do grupo das diatomáceas, com carapaças de sílica, é menor do que os demais grupos de microalgas (TURNER et al., 1998). Dentre os cinco fatores bottom-up relevantes para o fitoplâncton, dois deles se referem à luminosidade (Tabela 3). Zongo e Boussim (2015) verificaram que variáveis físicas e químicas (e.g., transparência) foram determinantes na estrutura da comunidade de microalgas do seu estudo com poças temporárias. Os fatores abióticos selecionam as espécies aptas às condições ambientais de um determinado hábitat (QUEIROZ, 2014), independentemente se forem grandes volumes de água, fitotelmos ou poças temporárias. Embora os fatores bottom-up não se mostraram significativos sobre o perifíton na RDA particionada (Figura 6), em que o teste é feito em relação a todas as variáveis bottom-up em conjunto, foi possível constatar que sua clorofila tem relação negativa com a turbidez (Figura 7), o que evidencia a importância da luminosidade também para o perifíton. Diferentemente do fitoplâncton, o perifíton, por não ter a mobilidade necessária para modular a captação de luz, depende inteira e positivamente de fatores relacionados à iluminação (WETZEL, 1983; POMPÊO; MOSCHINI-CARLOS, 2003). Embora a disponibilidade de nutrientes esteja relacionada às microalgas de uma forma geral, em alguns estudos sobre a estrutura da comunidade de algas perifíticas, foi verificado que a organização da comunidade algal parece ter sido menos afetada pela disponibilidade de nutrientes na água em relação ao fitoplâncton e às macrófitas (CAMARGO; FERRAGUT, 2014). A falta de influência de fatores top-down sobre as microalgas pode ter se originado sobretudo por dois motivos: (1) talvez uma importante quantidade de predadores não abordados neste estudo, por motivos logísticos, e.g. zooplâncton (PINTO-COELHO, 2007), pode ter mascarado o efeito causado pelos girinos de C. greeningi; (2) os girinos de C. greeningi podem ter um comportamento alimentar próprio, como filtradores na superfície da água, onde não costuma haver fitoplâncton (REYNOLDS, 2006) ou em camadas mais profundas da coluna de água que não foram amostradas neste estudo, ou mesmo talvez tais girinos não sejam raspadores de perifíton. E tal comportamento alimentar poderia ser específico por estarem em um ambiente diferente do que comumente é observado para esses girinos em seu hábitat típico, ou seja, lajedos de água corrente, em que os mesmos ficam aderidos com sua ventosa oral (JUNCÁ et al., 2008; OLIVEIRA et al., 2017).

Sendo assim, embora Rossa-Feres et al., (2004) afirmem que a dieta dos girinos seja no geral genérica e que envolve em grande parte microalgas tanto do fitoplâncton quanto do perifíton, a dieta de girinos de C. greeningi, ainda sem um estudo específico, pode ser então mais baseada em outras fontes alimentares em vez das microalgas. No tocante à influência da espécie de planta sobre as características físicas, químicas e biológicas do fitotelmo, a maior iluminação na sapucaia (L. pisonis), devido a seu formato e localização, levou a maiores quantidades de perifíton em relação ao pau-de-urubu (D. vandellianum) (Figura 7), sendo essa diferença de espécies também percebida quando observados somente os nutrientes (Figuras 8 e 9, Tabela 4), em que pau-de-urubu apresentou maiores concentrações de fosfato e de silício. O fosfato e a sílica reativa também foram os nutrientes responsáveis pela diferenciação da sapucaia (L. pisonis) em relação ao angico branco (A. colubrina) e ao jacarandá (M. villossum) (Tabela 4). Os valores bem menores de fosfato na sapucaia (Tabela 2, Figura 9) devem estar diretamente ligados à composição química diferenciada de seu caule. A mesma razão pode explicar a diferenciação entre angico branco e pau-de-urubu, porém sendo causada pela sílica reativa e pelo nitrato, este último tendo apresentado valores bem menores na espécie angico branco (Tabelas 2 e 4, Figura 9). A falta de diferença entre jacarandá (M. villosum) e angico branco (A. colubrina), ambas da família Fabaceae, pode estar ligada ao fato dessas plantas pertencerem à mesma linhagem evolutiva das leguminosas (APG III, 2009) (Figura 8). Isso corrobora a relação entre a linhagem evolutiva da planta e sua composição química (TELLES et al., 2007; ALVES, 2015), que reflete diretamente nas características do fitotelmo.

12 CONCLUSÃO

Embora sejam ambientes imprevisíveis devido à falta de estabilidade, percebe-se que é possível se fazer previsões ecológicas sobre os processos que ocorrem nos fitotelmos. Com relação às hipóteses testadas, a hipótese (1) foi aceita parcialmente, pois não foi possível detectar a influência dos fatores reguladores top-down sobre a abundância da comunidade fitoplanctônica nem da perifítica; a hipótese (2) foi aceita, pois, nos fitotelmos estudados, que são microambientes lênticos com grande disponibilidade de nutrientes, porém sombreados, a iluminação se mostrou o principal fator limitante; a hipótese (3), por sua vez, também foi aceita uma vez que a espécie de planta onde o fitotelmo se formou foi essencialmente importante no aporte de nutrientes, inclusive com valores de fosfato bem acima dos registrados para ambientes de água doce; por fim, e de forma até mais surpreendente do que o esperado, a hipótese (4) foi aceita, já que, pelo constatado, as espécies de fitotelmo influenciaram na química (nutrientes) desses microambientes, inclusive havendo uma perfeita coincidência com a classificação APG III das famílias de angiospermas envolvidas. Uma continuidade para o presente estudo será a análise das amostras biológicas das microalgas (identificação e contagem), de forma que seja possível a obtenção de variáveis estruturais das comunidades fitoplanctônica e perifítica; além disso, tais dados tornarão possível conhecer a composição dessas comunidades nesses ambientes pouco explorados cientificamente e de importância ímpar. Será possível, também, compreender melhor a ecologia dos fitotelmos aqui estudados. Adicionalmente, a análise futura do conteúdo estomacal dos girinos trará ainda maiores esclarecimentos sobre o seu papel como predador dessas microalgas.

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13 CONSIDERAÇÕES FINAIS

O estudo sobre fitotelmos, embora não seja algo recente, ainda carece de muitas informações, principalmente quando se pergunta sobre a dinâmica ecológica nesses ambientes em ecossistemas poucos explorados e que sofrem estresse hídrico, fator crítico para esses hábitats. Embora os fitotelmos sejam imprevisíveis, devido à sua instabilidade, ainda assim previsões ecológicas são possíveis de serem feitas sobre os processos que ali ocorrem. Nos estudos aqui apresentados, foi possível observar que a dieta dos girinos de Corythomantis greeningi parece ter mais relação com o fitoplâncton do que com o perifíton, o que não coincide exatamente com a literatura, que aponta a importância deste último na alimentação de girinos, porém é possível que esta espécie se alimente mais de outras fontes do que de microalgas, carecendo de estudos específicos para a comprovação desse pensamento. Com relação aos processos de controle, os bottom-up (recursos e condições ambientais) são importantes fatores na estrutura dos fitotelmos e na determinação do biovolume dos girinos de C. greeningi, em que há notada influência da pluviosidade e uma forte expressão da turbidez sobre essa dinâmica. Os fitotelmos são hábitats aquáticos de importância ímpar, extremamente essenciais para essa área, devido a serem as únicas fontes de obtenção de água, sem nascentes ou reservatórios maiores e mais duradouros, importantes para a manutenção da biota, dependente direta ou indireta dessas fontes. A presente tese também traz contribuições para o conhecimento sobre girinos, principalmente os de C. greeningi, suas características reprodutivas, aspectos da sua ecologia, como também sobre microalgas e fitotelmos em troncos de árvores. Estudos complementares de continuidade ainda serão realizados com as amostras já coletadas, para a identificação e contagem das microalgas e consequente obtenção de resultados estruturais das comunidades perifítica e fitoplanctônica. Essas informações tornarão possível conhecer a composição dessas comunidades nesses ambientes pouco explorados cientificamente, como também compreender melhor a ecologia de fitotelmos, e, por meio da análise futura do seu conteúdo estomacal dos girinos, trazer maiores esclarecimentos sobre seu papel como predadores de microalgas.