Dissertação Marina Carmona Hernandes.Pdf

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR

Variação temporal na reprodução de espécies de caracídeos de pequeno porte (Characiformes) associadas a bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central brasileira

Marina Carmona Hernandes

Manaus, Amazonas 05/2015

Marina Carmona Hernandes

Variação temporal na reprodução de espécies de caracídeos de pequeno porte (Characiformes) associadas a bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central brasileira

Orientadora: Sidinéia Aparecida Amadio Coorientador: Jansen Alfredo Sampaio Zuanon

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas

Manaus, Amazonas 05/2015

Hernandes, Marina Carmona

Variação temporal na reprodução de espécies de caracídeos de pequeno porte (Characiformes) associadas a bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central brasileira

Dissertação de Mestrado (INPA/BADPI) 1. História de vida 2. Várzea 3 .Characidae 4. Sazonalidade

Sinopse: Estudou-se a sazonalidade reprodutiva de espécies de peixes caracídeos de pequeno porte em ambiente de várzea na Amazônia Central, onde verificaram-se as estratégias reprodutivas utilizadas em relação à variação temporal no nível hidrométrico.

À minha família amada, especialmente ao meu pai, pelas orientações e apoio

Agradecimentos

Agradeço primeiramente a Deus, pela força e oportunidade de estudar o que amo, a Biologia. Ao meu pai Antônio pelo apoio emocional e financeiro para minha estadia em Manaus, resistindo à saudade. À minha mãe Lenecy pelas vibrações, amor e bons pensamentos que me enviou ao longo dessa jornada. Ao meu irmão André, pelo nosso amor e amizade que ultrapassa barreiras e diferenças de horários. Ás minhas famílias “buscapé” pela união, alegria e apoio desde o começo. À minha orientadora Sidinéia (Sid), primeiramente pela amizade, pela inesgotável paciência, dedicação e cuidado comigo em todas as horas, pelas inúmeras oportunidades que me proporcionou durante o mestrado, além do imprescindível suporte técnico junto à profa. Cláudia, a vocês meu muito obrigado pela oportunidade! Ao meu querido coorientador Jansen Zuanon (jan jan) pela oportunidade de me ensinar um pouco sobre as piabas tão temidas, por me auxiliar sempre com muito carinho e alegria e me acalmar em momentos de pânico. Àquele que conquistou meu coração, desde o início, meu nego, Otávio Peleja de Sousa, por ter me mostrado o caminho certo a ser seguido e o certo a ser trilhado, pelas horas de companheirismo e apoio, pelas brincadeiras, momentos de descontração, momentos de incertezas e compreensão e por ter deixado minha passagem por Manaus com mais harmonia e alegria. Muito obrigado por ter aparecido na minha vida Meu Amor.

À família manauara, Waldir (Dio), Miqueias (Kikito), Derek, Susana e Allana, pelos momentos de diversão, conversas acaloradas e a cervejinha do fim de semana, indispensável na vida acadêmica. pelos momentos de alegria, diversão, conversas acaloradas e aos happy hours do fim de semana, indispensável na vida acadêmica. Vocês foram indispensáveis para mim! Muito obrigado por tudo. Aos meus amores de repúblicas, Mateus, Miquéias e Derek, que passaram e fizeram parte da minha história amazônica. Às meninas da casa do Sino, que amo muito, Sabrina e Luiza pela amizade, companheirismo, muito amor e momentos felizes que levarei para sempre. Amo muito vocês meninas.

5 À Bianca e Louzinha pela amizade contagiante, momentos descontraídos e muito amor e felicidade que se criou em dois anos incríveis!! Manaus não tem graça sem vocês!

À Cristhiana Ropke, minha coorientadora extra oficial que sempre teve um tempinho e paciência de escutar minhas dúvidas e ideias loucas, de me auxiliar desde o início nessa jornada, sempre com bondade, carinho e amizade. Muito obrigado mesmooo Cris!

Aos meus colegas postiços de laboratório, Fábio e Brendson que sempre estavam comigo em dia de chuva, com e sem luz no cafofo do Bruce. Especialmente ao Brendson por me ajudar nos momentos finais importantes. Muito obrigado. Amei fazer parte um pouquinho da vida de vocês.

Aos meus eternos amores londrinenses e as minhas eternas grudes (Marcela e Mariane) pelo carinho e amizade mesmo à distância!

Aos colegas do laboratório de Dinâmica Populacional de peixes, Natália, Camila, Eurizangela, Akemi, Thathyla e seu Raimundo, pelo companheirismo, risadas, ajuda e suporte durante a execução deste trabalho. O meu muito obrigado. Ao Dr. Bruce Rider Forsberg por ter me cedido gentilmente o laboratório para que eu pudesse realizar minhas análises.

Ao programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia.

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPQ, pela concessão da bolsa no período do mestrado. À Fundação de Amparo à Pesquisa da Amazônia (FAPEAM), pelo financiamento do projeto, no âmbito do qual executei meu trabalho.

“Leve na sua memória para o resto de sua vida as coisas boas que surgiram no meio das dificuldades. Elas serão uma prova de sua capacidade em vencer as provas e lhe darão confiança na presença divina, que nos auxilia em qualquer situação, em qualquer tempo, diante de qualquer obstáculo” Chico Xavier

Resumo

As várzeas amazônicas são áreas estruturalmente complexas, com elevada biodiversidade e forte dinâmica sazonal. Apesar da evidente importância do pulso de inundação na dinâmica temporal das várzeas, as espécies que habitam esses ambientes apresentam estratégias reprodutivas variadas. As estratégias reprodutivas dos peixes que habitam ambientes sazonais na América do Sul podem ser agrupadas em três tipos: sazonal; equilíbrio e oportunista. As espécies de caracídeos de pequeno porte, em sua maioria, estão incluídas na estratégia oportunista. Em termos de ocupação de habitats, grande parte dos representantes da família Characidae é encontrada em ambientes como riachos e rios de pequeno porte. No entanto, muitos caracídeos também habitam a várzea amazônica. Assim, o objetivo deste trabalho foi averiguar a influência do ciclo hidrométrico na reprodução de espécies de Characidae de pequeno porte que habitam bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central. Nós hipotetizamos que esses peixes apresentam características da estratégia reprodutiva ajustadas à sazonalidade do pulso de inundação. Assim, da mesma forma que caracídeos de médio e grande porte, as espécies de pequeno porte tenderiam a concentrar a atividade reprodutiva no período de enchente e cheia, que coincide com a fase de elevado crescimento vegetativo das herbáceas aquáticas. Para tal, foram coletados mensalmente exemplares de várias espécies de caracídeos, sendo que sete foram selecionadas para este estudo (Aphyocharax avary, Ctenobrycon spilurus Hemigrammus diagonicus, Hyphessobrycon eques, Moenkhausia dichroura, M. gracilima e Serrapinnus micropterus). As coletas foram feitas na área do Catalão de dezembro/2013 a novembro/2014, em bancos de herbáceas aquáticas, utilizando rede de cerco. Em laboratório, todos os exemplares foram triados e observados macroscopicamente os estádios de desenvolvimento gonadal e quantidade de gordura cavitária. Foram estimados os valores médios de gordura cavitária e relação gonadossomática (RGS) para cada mês e período hidrométrico e, calculada a Intensidade Reprodutiva (IR) para a assembleia do total de espécies capturados. Dentre as sete, três espécies mostraram evidências de maior atividade reprodutiva da cheia para a vazante (H. diagonicus, H. eques e S. micropterus) e duas, durante a enchente (M dichroura e M.gracilima). A análise do IR mostrou que a área do Catalão pode ser considerada uma área de reprodução para a assembleia considerada. Houve correlação significativa e inversa entre os valores de IR e a cota do rio Negro e vazão do rio Solimões e, as regressões entre estes mostram alta relação entre as variáveis, sendo os valores de IR mais elevados na enchente. E, apesar de não correlacionáveis, existe um padrão geral de relação inversa do IR com as outras duas variáveis ambientais, precipitação e vazão do rio Negro. Os resultados obtidos neste estudo indicam que as espécies analisadas apresentam características reprodutivas de espécies cuja reprodução está vinculada a sazonalidade do rio, de maneira similar aos peixes de médio porte dos grandes rios. Assim, os períodos de enchente e cheia são de extrema importância para a reprodução e recrutamento dessas espécies de caracídeos de pequeno porte que habitam nas várzeas amazônicas Palavras-chaves: período de desova; RGS; sazonalidade do rio

9 Abstract

The Amazon floodplains are structurally complex areas with high biodiversity and strong seasonal dynamics. Despite the obvious importance of the flood pulse in the temporal dynamics of floodplain areas, species that inhabit these environments have different reproductive strategies that may accompany or not the seasonal variations in river levels. The reproductive strategies of fish inhabiting seasonal environments in South America may be grouped into three types: seasonal, equilibrium and opportunistic. Most of small characins are included in opportunistic strategy. Most characins inhabit low predictability hydrological environments such as streams and small rivers, however, they can also be found in the Amazon floodplain, an environment subjected to regular and predictable seasonal variations. Thus, the objective of this study was to investigate the influence of hydrometric cycle on the reproduction of small characins that inhabit aquatic herbaceous banks in a floodplain area in central Amazonia. We hypothesized that these fish have reproductive strategy according to seasonality of the flood pulse. Thus, just as medium and large sized characids, the small species tend to concentrate the reproductive activity during high waters (rising and flood period), which coincides with high vegetative growth of aquatic herbaceous. Many species of characins were captured and a group of seven species of characins were selected for this study (Aphyocharax avary, Ctenobrycon spilurus diagonicus Hemigrammus, Hyphessobrycon eques, Moenkhausia dichroura, M. gracilima and Serrapinnus micropterus). Sampling were carried out at a monthly basis (from December/2013 to November/2014) at Catalão area, in banks of aquatic herbaceous using small net. In the laboratory, all specimens were weighed, measured and had their gonadal and cavity fat information registered. Mean gonadosomatic (RGS) and fat index for each month and hydrometric period were estimated and Reproductive intensity (IR) was calculated for the assembly. Three species showed evidence of higher reproductive activity sometime between flood and receding water level (H. diagonicus, eques H. and S. micropterus) and two during the rising of the water (M. dichroura and M.gracilima). This pattern was confirmed by all analysis used. The IR analysis showed that the area of Catalão may be considered a reproduction area for the species considered. There were significant inverse correlation between the IR and the Negro River water level quota and the Solimões River flow. The regressions between the IR and the flow of the Solimões River and Negro River water level showed high correlation between the variables. Although not significant, there is a general pattern of inverse IR relationship with the other two environmental variables, precipitation and flow of the Negro River. The results of this study indicate that the species analyzed have reproductive characteristics of species whose reproduction is linked to seasonality of the river, similar to medium-sized fish of the great rivers. Thus, the rising and flood periods are extremely important for reproduction and recruitment of small characins that live in the Amazonian floodplains.

10 Lista de Figuras

Figura 1 – Localização do Catalão em relação à América do Sul (à esquerda), rios Negro e Solimões (à direta). A seta branca indica o local das coletas na área do Catalão. O quadro ao lado representa as fases do ciclo hidrométrico no ano do estudo, indicando a ausência de um período de seca típico...... 22 Figura 2 – Relação entre Relação Gonadossomática (RGS) e a cota mensal do rio Negro no período de dezembro/2013 a novembro/2014, com os respectivos valores de fêmeas mensais, para as sete espécies; valores de RGS mensais estão representados pelos círculos pretos e a cota do rio pelos quadrados cinzas. Pontos sem número de fêmeas correspondem a meses sem representantes da espécie no mês...... 31 Figura 3 – Distribuição de valores médios de RGS por período hidrométrico para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014...... 32

Figura 4 – Distribuição mensal de frequências relativas de fêmeas maduras para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014. Os números acima das colunas correspondem ao número absoluto de fêmeas maduras...... 34

Figura 5 – Distribuição mensal dos valores de RGS e valores médios de gordura cavitária da categoria 3 para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014...... 36

Figura 6 - Distribuição de valores médios relativos de gordura cavitária por estádio de maturação gonadal (1=imaturo; 2= em maturação; 3= maduro) para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014...... 37

Figura 7 - Distribuição dos valores mensais do IR da assembleia e das variáveis ambientais vazão dos rios Negro e Solimões, precipitação e cota do rio Negro...... 39

Figura 8 - Relação entre o índice de Intensidade Reprodutiva (IR), a cota média do rio Negro em Manaus, e a vazão do rio Solimões, próximo à Manaus, no período de

11 dezembro de 2013 e novembro de 2014...... 39

Figura 9 (Anexo 1)- Distribuição de frequência de ocorrência de exemplares por classe de comprimento padrão (mm) para sete espécies de Characidae de pequeno porte na área do Catalão, entre dezembro de 2013 e novembro de 2014...... 54 Figura 10 (Prancha 1)- Representação das sete espécies estudadas...... 55

12 Sumário Apresentação ...... 15 Objetivo Geral ...... 15 Objetivos específicos...... 15 Capítulo 1 ...... 17 Resumo ...... 17 Introdução ...... 18 Material e Métodos ...... 20 Área de estudo ...... 20 Coleta de dados ...... 23 Seleção de espécies para o estudo ...... 24 Obtenção dos dados biológicos ...... 24 Análise de dados ...... 25 Estrutura populacional em tamanho ...... 25 Período de maior atividade reprodutiva das espécies ...... 26 Influência de fatores abióticos na reprodução da assembleia de caracídeos ...... 26 Resultados ...... 27 Estrutura populacional em tamanho ...... 27 Período de maior atividade reprodutiva das espécies ...... 29 Influência de fatores abióticos na reprodução da assembleia de caracídeos ...... 38 Discussão ...... 40 Agradecimentos...... 44 Referência ...... 44 Anexo 1 ...... 54 Anexo 2 ...... 56

14 Apresentação

Este trabalho segue as normas de formatação do Programa de Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior do INPA, bem como aquelas do periódico pretendido para publicação do artigo científico decorrente. O trabalho aborda a reprodução de espécies de peixes de pequeno porte da família Characidae em relação à dinâmica sazonal dos grandes rios amazônicos. Previamente, sete espécies de pequenos caracídeos (Prancha 1, em anexo) habitantes de bancos de herbáceas aquáticas foram estudados em uma área de várzea na região de confluência dos rios Negro e Solimões, próximo a Manaus, Amazonas. A assembleia de caracideos de pequeno porte habitantes da região foram analisadas posteriormente. Por meio da análise de informações sobre características reprodutivas das espécies, período de desova e outras informações biológicas e ecológicas, o presente trabalho busca entender as interações entre esse conjunto de espécies de peixes habitantes de bancos de herbáceas aquáticas, as estratégias por estes apresentadas e a dinâmica desses ambientes, em comparação com espécies de peixes de médio e grande porte que ocorrem na mesma área.

O trabalho é apresentado na forma de artigo científico a ser submetido para publicação no periódico Freshwater Biology, e teve os seguintes objetivos:

Objetivo Geral

Avaliar o efeito do nível hidrométrico na atividade reprodutiva de sete espécies de peixes (Characidae) de pequeno porte que habitam bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central brasileira.

Objetivos específicos

- Verificar se a atividade reprodutiva de espécies de caracídeos de pequeno porte que habitam bancos de herbáceas aquáticas apresenta dinâmica temporal associada ao pulso de inundação; e - Verificar se as variações temporais na intensidade reprodutiva da assembleia podem ser explicadas por variáveis ambientais.

Capítulo 1

Hernandes et al. “Variação temporal na atividade reprodutiva de sete espécies de peixes de pequeno porte (Characiformes: Characidae) habitantes de bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia central”. Manuscrito formatado para Freshwater Biology

16 Capítulo 1 Variação temporal na atividade reprodutiva de espécies de peixes de pequeno porte (Characiformes: Characidae) habitantes de bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia central

Hernandes, M.C. 1; Amadio, S.A1; Zuanon, J. 1;.Ropke, C.P. 1; Sousa, O.P. 1; Deus, C.P. 1

1. PPG BADPI/INPA

Resumo

Introdução

Fatores como o tamanho corporal, características filogenéticas, disponibilidade de recursos, tipo de habitat, precipitação pluviométrica, predação e competição, podem influenciar a determinação da época e duração do evento reprodutivo das populações de peixes (Kramer, 1978; Alkins-Koo, 2000; Veregue & Orsi, 2003; Oliveira & Sánchez- Vázquez, 2010). O regime de chuvas é um dos fatores que mais influencia o período reprodutivo de muitas espécies de peixes. Isto ocorre porque nos períodos de maior pluviosidade geralmente ocorre uma expansão do habitat aquático e, consequentemente, uma maior disponibilidade de recursos, como alimento, abrigos e espaço (Lowe-Mcconnell, 1999; Lorenço et al., 2007).

Variações ambientais podem delimitar, portanto, o período e o sucesso reprodutivo dos organismos (Vazzoler, 1996; Silva-Ribeiro & Guimarães-Moreira, 2012). Em ambientes tropicais, como a Amazônia, as variações decorrentes do ciclo hidrométrico exercem efeito sobre o ciclo reprodutivo dos peixes (Vazzoler et al., 1997), sincronizando eventos da reprodução e possibilitando o aproveitamento dos recursos sazonalmente disponíveis no ambiente (Cushing, 1990; Wootton, 1990; Agostinho et al., 2004; Oliveira & Sánchez- Vázquez, 2010). Em sistemas fluviais formados por grandes rios e suas planícies de inundação, os efeitos das variações ambientais decorrentes do pulso unimodal e previsível dos rios no período de enchente e cheia são percebidos na atividade reprodutiva dos organismos, regulando fortemente os ciclos biológicos da fauna e flora associadas (Piedade et al., 2010).

O estudo do sincronismo entre os períodos reprodutivos e as características ambientais abióticas e bióticas é essencial para a compreensão dos mecanismos que permitem às espécies de peixes ocuparem determinados tipos de ambientes (Gonçalves et al., 2013). Amadio, Ropke & Neves (2012), comparando uma área de reservatório com uma área de várzea não impactada, encontraram modificações nas táticas reprodutivas dos peixes, indicando que as espécies estudadas foram capazes de ajustar as táticas reprodutivas e se adaptar ao novo ambiente formado. Neste sentido, as estratégias reprodutivas tendem a ser evolutivamente flexíveis, permitindo maximizar o sucesso reprodutivo em variados ambientes e resistir às variações nas características ambientais locais (Sternberg & Kennard, 2014). Dourado & Benedito-Cecílio (2005) também ressaltam que as características observadas nas populações podem refletir aspectos adaptativos às condições bióticas e abióticas do ambiente onde os organismos encontram-se inseridos. Essa variação nas táticas reprodutivas também foi relatada para peixes

18 de água doce da Austrália (Sternberg & Kennard, 2014) e Estados Unidos (Mims & Olden, 2013), onde os autores verificaram que algumas espécies apresentavam características intermediárias entre as três categorias (oportunista, equilíbrio e sazonal) propostas por Winemiller (1989).

Nas várzeas amazônicas, um dos habitats mais importantes para a ictiofauna são os bancos de herbáceas aquáticas (Henderson & Hamilton, 1995; Sánchez-Botero & Araújo- Lima, 2001; Sánchez-Botero et al., 2007; Prado et al., 2010), cuja composição, abundância e fases fenológicas variam de acordo com o nível da água e períodos sazonais: seca, enchente, cheia e vazante (Junk et al., 1989; Junk, 2000; Bittencourt & Amadio, 2007). Na enchente– cheia, devido ao alto crescimento vegetativo e ocupação de grandes áreas das várzeas, os bancos de herbáceas proporcionam maior disponibilidade de alimento e abrigo para a ictiofauna (Junk & Wantzen, 2004; Piedade et al., 2010), representando uma época favorável ao desenvolvimento e reprodução dos peixes (Cushing, 1990; Wootton, 1990). Já na vazante–seca, há uma fase de redução de cobertura e senescência da maioria das herbáceas que compõem os bancos, resultando em uma menor disponibilidade de recursos, maiores taxas de predação e – possivelmente – de competição entre as espécies (Junk et al., 1989; Junk & Wantzen, 2004; Piedade et al., 2010). Os ambientes formados pelos bancos de herbáceas também podem funcionar como dispersores de fauna, ao transportar passivamente organismos rio abaixo (Schiesari et al., 2003).

Os bancos de herbáceas são habitados por uma elevada diversidade de espécies de peixes, tanto sazonalmente, em especial por indivíduos jovens de espécies de médio e grande porte, quanto permanentemente, por espécies de pequeno porte. Dentre essas últimas se destacam as piabas (Characiformes: Characidae), de diversos gêneros (Casatti et al., 2003; Milani et al., 2010; Costa et al., 2011; Soares, 2014). Em ambientes de riachos (denominados de igarapés na Amazônia brasileira), onde a ictiofauna é dominada por peixes de pequeno porte (Buckup, 1999; Castro, 1999), os peixes apresentam características reprodutivas predominantemente do tipo oportunista (sensu Winemiller, 1989), sincronizando eventos de desova com a precipitação e períodos de expansão lateral rápida do ambiente aquático (Espirito- Santo et al., 2013; De Fex-Wolf, 2014). Neste sentido, os caracídeos de pequeno porte habitantes de bancos de herbáceas na várzea poderiam ter suas estratégias reprodutivas influenciadas predominantemente por fatores filogenéticos, ou seja, utilizando uma estratégia do tipo oportunista, como a maioria das espécies de pequenos caracídeos (Kramer, 1978; Winemiller, 1989; Azevedo, 2010). Por outro lado, poderiam responder diretamente ao pulso

19 de inundação, neste caso, exibindo uma estratégia reprodutiva do tipo sazonal, como as espécies de caracídeos de porte médio como as sardinhas Triportheus spp. e matrinxãs Brycon spp. (Winemiller, 1989; Menezes & Vazzoler, 1992; Gomiero & Braga, 2007; Martins-Queiroz et al., 2008).

Deste modo, nós hipotetizamos que os pequenos caracídeos das várzeas amazônicas sejam capazes de ajustar suas estratégias reprodutivas em função do pulso de inundação. Assim como as espécies de caracídeos de maior porte, estes pequenos peixes também tenderiam a concentrar sua atividade reprodutiva no período de enchente, associada ao ciclo fenológico das herbáceas aquáticas. Assim, o objetivo deste trabalho foi verificar se o ciclo hidrométrico influencia a reprodução de espécies de Characidae de pequeno porte que habitam bancos de herbáceas aquáticas em uma área de várzea na Amazônia Central brasileira.

Material e Métodos Área de estudo O estudo foi realizado na área da Ponta do Catalão, situada próxima à confluência dos rios Solimões (água branca) e Negro (água preta). O Catalão, localizado aproximadamente a 5 km da cidade de Manaus (30.08’ – 30.14’S e 59.0 53’ -59.058’W), sofre a influência da variação sazonal do nível da água dos dois rios. Embora seja considerado um sistema de águas mistas, estudo realizado por Brito et al. (2014) sobre a limnologia local indica que o sistema é influenciado principalmente pelas águas brancas do rio Solimões, sendo, portanto, um ambiente com características típicas de várzea (Figura 1).

Durante a estação chuvosa, a área alagada do Catalão se expande, invadindo a floresta circundante e ocorre a formação de extensos bancos de herbáceas aquáticas, compostos por diversas espécies, principalmente Eichornia polystachia e Paspalum repens (Junk & Piedade 1997). Nesse período, há uma maior influência do rio Solimões cujas águas apresentam-se mais correntes, túrbidas e alcalinas (Brito et al., 2014). Na época de seca, a área alagada restringe-se a uma pequena região mais profunda, diminuindo ou mesmo cessando a conexão com o rio Solimões, havendo também uma drástica redução (quase desaparecimento) dos bancos de herbáceas aquáticas (Caraballo et al., 2014).

A variação do nível de água do Catalão é determinada pelo regime hidrológico dos rios Solimões e Negro (Schmidt, 1973). Sendo assim, devido à necessidade de definir os quatro períodos hidrológicos para aquela área, para fins analíticos, Bittencourt & Amadio (2007) propuseram uma categorização, baseada no nível da água do rio Negro medido no Porto de 20 Manaus, como segue: enchente (cota entre 20 e 26 m, nível ascendente), cheia (acima da cota 26 m), vazante (cota entre 26 e 20 m, nível descendente) e seca (abaixo da cota 20 m). Em anos típicos, as fases do ciclo hidrométrico são bem definidas; porém, o ano da realização das coletas do presente estudo foi considerado atípico, por não ter apresentado uma seca característica (níveis abaixo de 20 m). Assim, a área estudada permaneceu, ao menos parcialmente, inundada durante todo o período das coletas, com ocorrência de bancos de herbáceas aquáticas todo o ano. Na Tabela 1 estão apresentadas as informações sobre a cota do nível da água e o período hidrométrico correspondente aos meses de coleta deste estudo.

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Figura 1: Localização do Catalão em relação à América do Sul (à esquerda), rios Negro e Solimões (à direita). A seta branca indica o local das coletas na área do Catalão. O quadro à direita representa as fases do ciclo hidrométrico, retiradas do porto de Manaus no ano do estudo, indicando a ausência de um período de seca típico.

22 Tabela 1: Informações sobre o ciclo hidrométrico para o período entre dezembro/2013 e novembro/2014.

Meses Cota (m) Período hidrométrico Dezembro 21 Enchente Janeiro 22 Enchente Fevereiro 23 Enchente Março 24 Enchente Abril 25 Enchente Maio 28 Cheia Junho 29 Cheia Julho 29 Cheia Agosto 29 Cheia Setembro 28 Cheia Outubro 21 Vazante Novembro 21 Vazante

Coleta de dados Amostras de peixes em bancos de herbáceas foram realizadas mensalmente entre dezembro de 2013 e novembro de 2014, abrangendo um ciclo hidrométrico completo. As coletas foram padronizadas em três locais do Catalão (“lago do Padre”, “Pirapora”, “paraná do Xiborena”). Em cada local e mês de coleta, foram realizados três lances com uma rede de cerco (redinha) com 11 metros de comprimento, 5 metros de altura e 5 mm entre nós opostos, envolvendo porções de bancos de herbáceas aquáticas constituídos predominantemente por capim-membeca Paspalum repens.

Após circundar um banco de herbáceas, a rede de cerco foi retirada da água e os peixes coletados foram transferidos para sacos plásticos contendo informações sobre o local e data da coleta. Imediatamente após, os peixes foram sacrificados com uma dose letal do anestésico Eugenol (óleo de cravo sintético), depositados em recipientes com solução de formol a 10% e transportados para o Laboratório de Dinâmica Populacional de Peixes no Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia/INPA, Manaus, onde foram triados, identificados taxonomicamente e contados. O presente estudo insere-se no âmbito do projeto “Ecologia e Conservação de Peixes de Água Doce”, que conta com autorização do Comitê de Ética no uso de animais do INPA (032/2013).

Para o mesmo período do estudo foram obtidos dados mensais de precipitação pluviométrica (mm3) referente ao rio Negro (base 360001), e de vazão (m3/s) dos rios Negro (base 14911000) e Solimões (base 14100000), obtidos na página na internet da Agência Nacional de Águas (www.hidroweb.ana.gov.br) e gerenciados pelo Serviço Geológico do

23 Brasil (CPRM). Os dados sobre o nível da água do rio Negro são tomados diariamente no Porto de Manaus.

Seleção de espécies para o estudo Dentre os táxons de peixes que ocorrem nos bancos de herbáceas do Catalão, foram selecionadas espécies da ordem Characiformes (por ser a mais abundante) e da família Characidae, por apresentar muitas espécies de pequeno porte, ciclo de vida curto e estratégia de história de vida descrita principalmente como do tipo oportunista (sensu Winemiller, 1989). Dentre essas, foram selecionadas as nove espécies mais abundantes e frequentes nas amostras obtidas nos bancos de herbáceas: Aphyocharax avary Fowler, 1913, Ctenobrycon spilurus (Valenciennes, 1850), Hemigrammus diagonicus (Mendonça & Wosiacki, 2011), Hyphessobrycon eques (Steindachner, 1882), Moenkhausia dichroura Kner, 1858, Moenkhausia gracilima Eigenmann, 1908 e Serrapinnus micropterus (Eigenmann, 1907).

Obtenção dos dados biológicos Em laboratório, os peixes foram triados, sendo cada espécie separada em sacos com identificação dos locais de coletas e, acondicionados em potes com álcool 70%. As amostras de cada local de coleta foram analisadas separadamente, e de cada exemplar foram registrados: 1) Comprimentos padrão (Cp) e total (Ct) em milímetros; 2) peso total (Pt) em gramas; 3) peso das gônadas (femininas e masculinas) (Pg) em gramas; 4) estádio de maturação das gônadas e 5) quantidade de gordura cavitária.

Para as medidas de comprimento, utilizou-se paquímetro digital (Mitutoyo 200mm). O peso total do exemplar e das gônadas foi mensurado com uso de balança de precisão, com cinco casas decimais (Shimadzu AW220). Posteriormente, com uso de um microscópio estereoscópico (Zeiss, modelo Stemi DV4), foram registrados os estádios de maturação das gônadas, verificado macroscopicamente segundo os critérios propostos por Vazzoler (1996) e Brown-Peterson (2011), descritos abaixo:

Estádio 1(Imaturo): Os ovários são muito pequenos, filamentosos, translúcidos, sem sinais de vascularização. O diâmetro do oviduto é reduzido e os ovócitos não são perceptíveis a olho nu. Os testículos são pequenos, sempre claros e filiformes.

Estádio 2 (Maturação): Os ovários são mais vascularizados, sendo que o oviduto apresenta-se como uma lâmina delgada em forma de tubo, transparente e vazia. Pequenos ovócitos opacos

24 são perceptíveis a olho nu. Os testículos são pequenos, mas fáceis de identificar, principalmente pela coloração esbranquiçada.

Estádio 3 (Maduro): Os ovários apresentam-se túrgidos, vascularização intensa, com um grande número de ovócitos grandes, visíveis a olho nu, opacos ou translúcidos. Ao final desta fase, os ovócitos atingem seu desenvolvimento pleno e já começam a ser liberados, sob leve pressão abdominal. Os testículos são largos e firmes, têm coloração branco-leitosa e o sêmen pode ser liberado com leve pressão no abdômen.

Estádio 4 (Esvaziado): Os ovários apresentam-se flácidos, de tamanho relativamente grande, mas não volumosos, com membranas distendidas. Apresentam zonas hemorrágicas e poucos ovócitos em processo de absorção. Os testículos apresentam-se flácidos e pequenos, sem secreção quando pressionado o abdômen.

Estádio 5 (Regeneração): Fase muito similar à primeira; os ovários apresentam tamanho reduzido, porém são maiores que os imaturos. São translúcidos, com fraca vascularização, não sendo observados ovócitos a olho nu. Os testículos são pequenos e geralmente filiformes

A quantidade de gordura cavitária foi avaliada macroscopicamente e enquadrada em uma escala que variou de 0 a 3 (0= 0%; 1= preenchendo aprox. 25% do espaço entre os órgãos internos; 2= aprox. 50%; 3= 100%) (cf. Rocha, et.al.; 2010).

Análise de dados Estrutura populacional em tamanho Informações sobre a estrutura da população em tamanho, para cada espécie, são apresentadas de forma descritiva por meio da distribuição da frequência de ocorrência de exemplares por classe de comprimento padrão, sendo que o número de classes de comprimento foi definido de acordo com o método de Sturges (1926). As premissas de normalidade e homogeneidade dos dados foram testadas por meio de comparações das médias e medianas dos comprimentos padrão para cada espécie, análise de resíduo e, associado a estas, cada curva foi contrastada com uma curva padrão normal. Para as análises sobre reprodução, foram utilizados somente os dados obtidos das fêmeas por apresentarem-se mais homogêneos e frequentes.

25 Período de maior atividade reprodutiva das espécies O período reprodutivo das sete espécies estudadas foi determinado pela distribuição temporal da relação gonadossomática (RGS= Wo/Wt x 100 onde Wo = peso dos ovários; Wt = peso total) e da frequência relativa de fêmeas maduras (estádio 3) (Vazzoler, 1996). Considerou-se como a época de desova o período imediatamente posterior àquele que contemplou os maiores valores do RGS e a maior frequência de fêmeas maduras. Além disso, foi analisada a variação temporal do RGS considerando cada período hidrométrico (enchente, cheia e vazante) por meio de estatística não paramétrica de Kruskal-Wallis.

A gordura cavitária também foi utilizada para auxiliar na identificação do padrão de formação das gônadas e indiretamente, o tipo de desova da espécie. Para tanto foi considerado valores médios mensais da quantidade de gordura cavitária em associação à variação mensal do RGS, assim como sua variação em exemplares nos vários estádios de desenvolvimento gonadal.

Influência de fatores abióticos na reprodução da assembleia de caracídeos A Intensidade Reprodutiva (IR) representa a proporção dos indivíduos e de espécies em uma assembleia, espécies relacionadas filogenética e ecologicamente, que estão em atividade reprodutiva em um determinado momento. Assumindo que os Characidae de pequeno porte, em ambiente de várzea, têm área de uso restrita aos bancos de herbáceas, a IR foi estimada a partir da frequência de exemplares com gônadas classificadas macroscopicamente como “em reprodução” (fêmeas no estádio 3) segundo expressão proposta por Vazzoler et al. (1997).

Onde, N- número de espécies que ocorrem em cada nível; C1- frequência de indivíduos em reprodução igual ou maior que 25% (peso 3); C2- frequência entre 10 e menor que 25% (peso 2); C3- frequência maior que zero e menor que 10% (peso 1); C4- frequência de indivíduos em reprodução igual a 0% (peso 0).

O valor de IR pode variar entre zero (0) e três (3,0), correspondendo, respectivamente, às situações extremas de nenhuma ou todas as espécies reproduzirem-se no nível C1. A distribuição dos valores de IR foi utilizada para determinar as variações temporais (mensal e por período hidrométrico) na intensidade reprodutiva da assembleia. Após o cálculo do IR, foi elaborada uma matriz de correlações de Pearson considerando 26 a IR e as variáveis ambientais: vazão dos rios Negro e Solimões, precipitação pluviométrica e cota do rio Negro. Após avaliação das correlações, realizou-se uma regressão linear simples entre as variáveis ambientais e o IR. Para tal análise, assumiu-se que a atividade reprodutiva da assembleia é independente entre os meses.

Resultados Estrutura populacional em tamanho No total, foram capturados 3.362 espécimes das sete espécies selecionadas, sendo 107 exemplares de A. avary, 456 de C. spilurus, 1292 de H. diagonicus, 483 de H. eques, 255 de M. dichroura, 166 de M. gracilima e 603 exemplares de S. micropterus.

As amplitudes de variação com os respectivos valores médios e desvios-padrão de comprimento e peso por espécie estão contidos na Tabela 2. Exemplares de M. dichroura e C. spilurus apresentaram os maiores comprimentos médios (32,42±9,11 e 28,99±6,57mm respectivamente) e pesos médios (1,1±0,99 e 0,8±0,53g respectivamente) ao contrário de exemplares de H. eques e S.micropterus que foram os menores (20,04±2,65mm/0,2±0.09g e 19,01±2,77mm/0,2±0,09g respectivamente)

As distribuições de classe de tamanho foram consideradas normais para todas as espécies. Das sete espécies consideradas, verificou-se duas tendências gerais de distribuição de tamanho (Anexo 1): bimodal para M. dichroura e M. gracilima e unimodal para as demais espécies. As duas espécies de Moenkhausia apresentaram a maior amplitude de variação em tamanho, com maior representatividade de exemplares menores (entre 20 e 22mm), em particular M. gracílima. Ao contrário, H.diagonicus teve amplitude mais restrita de tamanho e maior quantidade de exemplares maiores (entre 22 e 26mm). As populações das demais espécies apresentaram amplitudes de tamanho menores, exceto para C. spilurus, e foram representadas por exemplares de tamanhos intermediários.

27 Tabela 2: Número de exemplares coletados por sexo com respectivos tamanho e peso, para sete espécies de Characidae coletadas em bancos de herbáceas aquáticas no Catalão (Amazonas, Brasil), entre dezembro/2013 e novembro/2014. Cp = Comprimento padrão; Pt = Peso total, DP = Desvio-padrão da média, Max-Min = valores máximo e mínimo.

N de Cp (mm) Pt (g) Espécie Sexo Média ± DP Média ± DP exemplares Max-Min Max-Min Indeterminado 15 25,2-14,39 22,6±4,3 0,80-0,07 0,2±0,16 Fêmea 59 31,02-18,11 25,3±2,8 0,67-0,13 0,4±0,12 Aphyocharax avary Macho 33 30,46-16,83 24,2±2,8 0,59-0,10 0,3±0,12

Total 107 35,21-14,39 24,6±3,1 0,80-0,07 0,3±0,13

Indeterminado 79 40,49-21,48 22,39±5,71 1,56-0,03 0,3±0,30

Ctenobrycon Fêmea 194 43,89-14,10 29,96±6,89 2,90-0,09 0,9±0,62 spilurus Macho 183 42,59-17,26 30,81±4,54 2,22-0,14 0,8±0,38 Total 456 43,89-14,10 28,99±6,57 2,90-0,03 0,8±0,53 Indeterminado 164 27,58-8,93 20,08±4,74 0,56-0,01 0,2±0,13

Hemigrammus Fêmea 646 27,91-10,10 21,87±3,64 0,57-0,02 0,2±0,12 diagonicus Macho 482 27,74-8,93 21,50±3,11 0,57-0,01 0,2±0,10 Total 1292 27,91-8,93 21,51±3,66 0,57-0,01 0,2±0,12 Indeterminado 62 20,35-10,41 17,07±2,32 0,24-0,02 0,1±0,04

Hyphessobrycon Fêmea 246 26,13-12,53 20,00±2,39 0,51-0,04 0,2±0,09 eques Macho 175 28,80-15,53 21,15±2,27 0,51-0,09 0,2±0,09 Total 483 28,80-10,41 20,04±2,65 0.51-0.02 0,2±0.09 Indeterminado 55 31,45-12,56 21,61±2,65 0,76-0,03 0,2±0,11

Moenkhausia Fêmea 90 53,62-19,34 34,84±10,33 4,59-0,12 1,5±1,29 dichroura Macho 110 47,57-22,72 35,85±5,22 2,81-0,26 1,3±0,60 Total 255 53,62-12,56 32,42±9,11 4,59-0,03 1,1±0,99

Indeterminado 85 30,59-14,75 21,56±2,95 0,57-0,07 0,2±0,09

Moenkhausia Fêmea 48 53,94-19,25 33,57±9,67 4,53-0,14 1,2±1,10 gracilima Macho 33 54,19-14,24 33,96±9,89 4,50-0,06 1,2±0,90 Total 166 54,19-14,24 27,50±9,34 4,53-0,06 0,7±0,86 Indeterminado 115 23,69-11,74 18,13±2,55 0,35-0,03 0,1±0,05 Fêmea 292 32,16-12,07 19,09±2,71 1,02-0,04 0,2±0,10 Serrapinnus micropterus Macho 196 30,77-12,07 19,37±2,89 0,65-0,03 0,2±0,09

Total 603 32,16-11,74 19,01±2,77 1,02-0,03 0,2±0,09

28 Período de maior atividade reprodutiva das espécies A distribuição mensal dos valores de RGS para fêmeas evidencia, para a maioria das espécies, um aumento gradativo dos valores de RGS que inicia em dezembro (início da enchente) e vai até fevereiro (C. spilurus), março (H. eques), abril (A. avary e H. diagonicus) ou maio (S. micropterus), correspondendo à enchente e início da cheia. Quanto a M. dichroura e M. gracilima, os maiores valores de RGS estão em dezembro, com queda nos meses subsequentes (Figura 2). Ainda, é possível observar três grupos de espécies com distribuições distintas de RGS: o primeiro é composto por H. diagonicus, H. eques e S. micropterus, que apresentam dois picos de queda nos valores de RGS, sendo o primeiro, para as respectivas espécies, entre abril e maio (início da cheia), março e abril (final da enchente) e entre maio e junho/julho (cheia). O segundo pico corresponde a uma queda mais pronunciada nos valores de RGS, ocorrendo entre setembro e outubro (início da vazante) para a primeira espécie e entre agosto e setembro (final da cheia) para as outras duas (Figura 2). Portanto, os períodos de desova dessas espécies ocorrem ao final da enchente/cheia e final da cheia/vazante.

O segundo grupo, composto por M dichroura e M.gracilima, mostra valores máximos de RGS em dezembro (enchente) com quedas bruscas em janeiro/fevereiro (enchente), aumentando novamente em março e nova queda, possivelmente em abril (final da enchente). Vale ressaltar que, apesar do baixo número ou ausência de exemplares dessas espécies em vários meses de coleta, ambas espécies parecem ter dois picos de desova dentro do mesmo período hidrométrico (enchente), o primeiro entre dezembro e janeiro e o segundo entre março e abril (Figura 2).

O terceiro grupo inclui A. avary e C. spilurus, sendo que não foi possível determinar o período de desova para A. avary pela ausência de exemplares nas capturas a partir de maio. Para C. spilurus, os resultados indicam que a espécie pode ter um período mais longo de desova (enchente/cheia) devido aos valores gonadossomáticos baixos encontrados nos meses finais, outubro e novembro, mesmo com ocorrência relativa de fêmeas (41 fêmeas e 14 fêmeas, respectivamente) (Figura 2).

Optou-se pela apresentação da distribuição temporal do RGS por período hidrométrico também, para evidenciar o padrão observado anteriormente para algumas espécies (Figura 3). Os testes indicaram não haver diferença significativa para nenhuma espécie considerada, entretanto as tendências das variações temporais podem auxiliar na confirmação desses padrões. Como visto para o primeiro grupo de espécies, H.diagonicus, H. eques e S.

29 micropterus, que é possível observar um padrão de queda dos valores de RGS na vazante, corroborando a indicação do período de desova acontecer entre final da cheia e vazante. Para os outros dois grupos de espécies, a tendência é de queda entre a enchente e a cheia, indicando que o período de desova ocorre nesse período. Essa análise, entretanto, mascara o observado acima, de possível desova em dois picos para as espécies M. dichroura e M.gracilima. Ainda, a associação dos dois resultados auxilia na indicação de que A. avary desova entre a enchente e cheia e que C. spilurus pode ter um período de desova mais longo, tendo em vista que o valor de RGS durante a cheia é intermediário do correspondente à enchente e vazante (Figura 3).

30 A. avary C. spilurus 6 30 8 1 30 6 7 5 28 28 28 6 4 13 26 5 26 21 1 3 18 4 90 24 7 8 24 2 3 22 2 22 1 1 1 3 20 20 0 0 41 14 -1 18 -1 18 Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov H. diagonicus H. eques 46 8 30 6 30 rio Cota Negro (m) 21 7 2 5 46 52 28 28 9 36 6 3 4 6 76 5 26

26 3 4 22 95 34 24 24 3 RGS 2 81 46 22 2 5 22 1 1 63 98 20 20

0 100 33 0 11 7 -1 18 -1 18 Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov M. dichroura M. gracilima 12 30 8 30 16 7 10 41 28 28 6 8 6 26 5 26 6 4 24 2 24 4 1 3 22 2 22 2 21 1 2 1 1 0 20 3 16 20 17 0 11 -2 18 -1 18 Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov

S. micropterus 7 4 30 6 15 41 10 28 5 26 4 48 36 8 3 23 24 2 36 22 1 68 20 0 3 -1 18 Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Figura 2: Distribuição mensal dos valores de RGS das fêmeas (círculos pretos) e da cota do rio Negro (quadrados Figurabrancos) 3: Re paralaçã o períodoentre Re delaç dezembro/2013ão Gonadossom aá tnovembro/2014,ica (RGS) e a c otparasa m easns seteal do espécies Rio Ne grocoletadas em M naana áreaus (e dom Catalão.metros) no Ospe rínúmerosodo de decorrespondemzembro de 2013 à quantidade a novem brode fêmeas de 2014, capturadas; com os re pontosspecti vossem va númerolores de de fê indicammeas m ausênciaensais, pa dera captura. as sete espé cies; valores de RGS mensais estão representados pelos círculos pretos e a cota do rio pelos quadrados cinzas. Pontos sem número de fêmeas correspondem a meses sem representantes da espécie no mês.

31 A. avary C. spilurus 12 12 10 10 8 8 6 6 4 4 2 2 0 0 -2 -2

-4 -4 enchente cheia vazante enchente cheia vazante

H. diagonicus H. eques 12 12 10 10 8 8 6 6 4 4 2 2 0 0 -2 -2 -4 -4 enchente cheia vazante enchente cheia vazante

M. dichroura M. gracilima 12 12 10 10 8 8 6 6 4 4 2 2 0 0 -2 -2 -4 -4 -6 -6 enchente cheia vazante enchente cheia vazante

S. micropterus 12 10 8 6 4 2 0 -2 -4 enchente cheia vazante

Figura 3: Distribuição de valores médios de RGS das fêmeas (quadrados brancos), com desvios (linhas pretas) por período hidrométrico para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014.

32 A distribuição mensal de fêmeas maduras também auxiliou na confirmação dos períodos de desova, para os três tipos descritos acima. A ocorrência de fêmeas maduras para as espécies que compõem o primeiro grupo, H. diagonicus, H. eques e S. micropterus, foi alta ao longo do ano, exceto para os meses de outubro e novembro, indicando que a vazante corresponde ao período de maior atividade reprodutiva para essas espécies (Figura 4). O segundo grupo de espécies, M dichroura e M.gracilima, apresenta uma distribuição mensal de fêmeas maduras que evidencia, apesar do número baixo de exemplares, os dois picos de desova dentro do mesmo período hidrométrico (início da enchente) (Figura 4). Quanto ao terceiro grupo de espécies, a baixa ocorrência de exemplares de A. avary ao longo do ano dificulta a determinação do período de desova para esta espécie, mas a maior quantidade de fêmeas maduras em abril nos indica que a desova ocorra ao final da enchente. Quanto a C. spilurus, os resultados estão de acordo com o que foi anteriormente observado, indicando um período mais longo de desova, com o período de maior atividade em final da cheia (Figura 4).

(%)

requêcia requêcia relativa F

Figura 4: Distribuição mensal de frequências relativas de fêmeas maduras para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014. Os números acima das colunas correspondem ao número absoluto de fêmeas maduras.

34 A distribuição temporal da gordura cavitária, para a maioria das espécies, apresenta um padrão de valores altos em dezembro, queda nos meses subsequentes, aumentando novamente nos últimos meses, setembro/outubro ou novembro, dependendo da espécie considerada (Figura 5). A associação desta distribuição com a da RGS permite observar uma tendência geral inversa da quantidade de gordura cavitária e de valores de RGS. Entretanto vale ressaltar que esse padrão modifica, como no caso de H. eques e S. micropterus em julho e agosto e M. dichroura e M. gracilima em dezembro, quando a quantidade de gordura cavitária aumenta com o aumento do RGS (Figura 5). A análise da quantidade de gordura cavitária por estádio de desenvolvimento gonadal mostrou um padrão de diminuição da gordura em fêmeas maduras em quatro das sete espécies consideradas (H. diagonicus, H. eques, S. micropterus e A.avary) (Figura 6). Ao contrário, para M dichroura e M. gracílima, o padrão foi de aumento da gordura em fêmeas maduras em relação a imaturas e não houve variação entre os exemplares em maturação e maduros, pelo menos para M. Dichroura. Não foram coletadas fêmeas no estádio em maturação de M. gracílima. A quantidade de gordura cavitária em fêmeas de C. spilurus em todos os estádios de desenvolvimento gonadal não variou (Figura 6).

A. avary C. spilurus 6 2,4 8 2,0 2,2 1,8 5 7 2,0 1,6 6 4 1,8 1,4 1,6 5 1,2 1,4 3 4 1,0 1,2 2 1,0 3 0,8 0,8 2 0,6 1 0,4 0,6 1 0 0,4 0,2 0,2 0 0,0 -1 0,0 -1 -0,2 médiosde Valores Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov H. diagonicus H. eques 6 3,5 8 2,4 7 2,2 5 3,0 2,0 6 1,8 4 2,5 5 1,6 1,4 3 2,0 4 1,2

2 1,5 3 1,0 0,8 2 1 1,0 0,6 1 0,4

0 0,5 0,2 0 gordura RGS RGS 0,0 -1 0,0 -1 -0,2 Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov

M. gracilima M. dichroura 8 3,2 12 2,2

7 3,0 2,0 2,8 10 1,8 6 2,6 8 1,6 5 2,4 1,4 4 2,2 6 1,2 2,0 1,0 3 1,8 4 0,8 2 1,6 0,6 2 1 1,4 0,4 1,2 0,2 0 0 1,0 0,0 -1 0,8 -2 -0,2 Dez Fev Abr Jun Ago Out Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov Jan Mar Mai Jul Set Nov

S. micropterus 7 1,6 6 1,4 5 1,2 1,0 4 0,8 3 0,6 2 0,4 1 0,2 0 0,0 -1 -0,2 Dez Fev Abr Jun Ago Out Jan Mar Mai Jul Set Nov

Figura 5: Distribuição mensal dos valores de RGS (círculos pretos) e valores médios de gordura cavitária (quadrados brancos) para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão entre dezembro/2013 e novembro/2014. Meses sem pontos correspondem a ausência de captura.

36 A. avary C spilurus 4.0 4.0 3.5 3.5 3.0 3.0 2.5 2.5 2.0 2.0 1.5

Gordura (%) 1.5

Gordura (%) 1.0 1.0 0.5 0.5 0.0 0.0 2 3 1 2 3

H. diagonicus H. eques 4,0 4.0 3,5 3.5 3,0 3.0 2,5 2.5 2,0 2.0

Gordura (%) Gordura 1,5 1.5

Gordura (%) 1,0 1.0 0,5 0.5 0,0 0.0 1 2 3 1 2 3

M. dichroura M. gracilima 4,0 4,0 3,5 3,5 3,0 3,0 2,5 2,5 2,0 2,0 1,5 1,5 Gordura (%)

Gordura (%) 1,0 1,0 0,5 0,5 0,0 0,0 1 2 3 1 3

S. micropterus 4.0 3.5 3.0 2.5 2.0 1.5

Gordura (%) 1.0 0.5 0.0 1 2 3

Figura 6: Distribuição de valores médios de gordura cavitária por estádio de maturação gonadal (1=imaturo; 2= em maturação; 3= maduro) para as sete espécies de Characidae de pequeno porte, coletadas na área do Catalão (Amazônia Central) entre dezembro/2013 e novembro/2014. 37 Influência de fatores abióticos na reprodução da assembleia de caracídeos Os maiores valores de índice reprodutivo (IR) foram registrados em dezembro e janeiro (2,21 e 2,11, respectivamente) compreendendo a enchente, e o menor em novembro (0,05), na vazante. Os valores da matriz de correlação de Pearson considerando o IR e as variáveis ambientais: vazão dos rios Negro e Solimões, cota média do rio Negro e precipitação estão apresentados na Tabela 3.

Tabela 3: Matriz de correlação de Pearson entre as variáveis ambientais e a Intensidade Reprodutiva (IR) da assembleia. As correlações significativas estão destacadas em negrito. Vazão R. Vazão R. Precipitação Intensidade Cota R. Variáveis Solimões Negro (m3/s) média (mm) Reprodutiva Negro (m) (m3/s) (IR) Vazão R. Solimões 1 0,7004 -0,1586 -0,8196 0,9472 (m3/s)

Vazão R. 0,7004 1 -0,5914 -0,4549 0,5938 Negro (m3/s)

Precipitação -0,1586 -0,5914 1 0,1213 -0,0048 média (mm)

Intensidade Reprodutiva -0,8196 -0,4549 0,1213 1 -0,7089 (IR) Cota R. Negro 0,9472 0,5938 -0,0048 -0,7089 1 (m)

A vazão do rio Solimões apresenta correlação significativa positiva com a vazão e cota do rio Negro e negativa com a IR, e a cota do rio Negro apresenta correlação negativa com a IR. Apesar de somente a cota do rio Negro (71%) e a vazão do rio Solimões (82%) apresentarem relações significativas, ambas negativas com os valores do IR, existe um padrão geral de relação inversa do IR com as outras duas variáveis ambientais: precipitação e vazão do rio Negro (Fig. 7). As regressões entre o IR e a vazão do rio Solimões (p = 0,002; r2 = 0,67) e a cota do rio Negro (p = 0,0009; r2 = 0,77) mostram alta correlação entre as variáveis (Figura 8)

38 2,4 IR 30 2,4 IR 18 2,2 Cota (m) 2,2 Chuva média (mm) 16 2,0 2,0 28 14 1,8 1,8 1,6 12 1,6 26 1,4 1,4 10 1,2 1,2 24 8

IR IR 1,0 1,0 0,8 0,8 6 22 0,6 0,6 4

0,4 Negro(m)RioCota 0,4 20 2 0,2 0,2 Precipitaçãomédio(mm) 0,0 0,0 0 -0,2 18 -0,2 -2

Abril

Maio

Abril Maio

Julho

Junho

Marco

Janeiro Agosto

Outubro

Fevereiro Setembro

Dezembro

Novembro

Dezembro

Novembro

2,4 150.000 2,4 70.000 2,2 IR 2,2 3 140.000 60.000 2,0 Vazão (m /s) 2,0

/s)

3 1,8 130.000 1,8 50.000 3 1,6 1,6 120.000 40.000 1,4 1,4 110.000 1,2 1,2 30.000

IR 1,0 1,0 100.000 0,8 0,8 20.000 0,6 90.000 0,6 0,4 10.000 0,4 80.000

Vazão Rio NegroVazão(mRio 0,2 0,2 IR

Vazão Rio SolimõesVazãoRio(m 0 70.000 3 0,0 0,0 Vazão (m /s) -0,2 60.000 -0,2 -10.000

Abril

Maio

Julho

Abril

Junho

Maio

Julho

Marco

Junho

Janeiro Agosto

Marco

Janeiro Agosto

Outubro

Fevereiro Setembro

Dezembro

Fevereiro Setembro

Novembro

Dezembro

Novembro

Figura 7: Distribuição dos valores mensais do IR da assembleia e das variáveis ambientais vazão dos rios Negro e Solimões, precipitação e cota do rio Negro.

2,4 2,4

2 2,2 r = -0,8196; p = 0,0020; r = 0,6718 2,2 r = -0,8762; p = 0,0009; r2 = 0,7678 2,0 2,0 1,8 1,8 1,6 1,6 1,4 1,4 1,2

IR 1,2 1,0 1,0 0,8 0,8 0,6 0,6 0,4 0,2 0,4 0,0 0,2 60.000 80.000 100.000 120.000 140.000 0,0 70.000 90.000 110.000 130.000 150.000 18 20 22 24 26 28 30 Vazão Rio Solimões (m3/s) Cota (m)

Figura 8: Relação entre o índice de Intensidade Reprodutiva (IR), a cota média do rio Negro em Manaus em metros, e a vazão do rio Solimões, próximo à Manaus, no período de dezembro de 2013 e novembro de 2014.

39 Discussão

A maioria das espécies consideradas nesse estudo mostraram evidências, por meio dos vários indicadores utilizados, que o período de maior atividade reprodutiva aconteceu durante a enchente e entre o final da cheia e a vazante, corroborando a hipótese de que a variação sazonal do rio (ciclo hidrométrico) é o principal fator seletivo que atua no desenvolvimento das táticas reprodutivas dos peixes habitantes de grandes rios e suas planícies de inundação (Vazzoler & Amadio, 1990; Jimenez-Segura et al., 2010; Neves dos Santos et al., 2010).

Os caracídeos de pequeno porte constituem uma grande porção da ictiofauna que habita os bancos de herbáceas aquáticas dos grandes rios (Sanchez-Botero & Araujo Lima, 2001; Casatii et al., 2003; Dibble & Pelicice, 2010; Prado et al., 2010; Suarez, 2013). De acordo com Rezende et al. (2005), Costa et al. (2011) e Soares et al. (2014), dentre os caracídeos, espécies dos gêneros Hemigrammus, Moenkhausia, Ctenobrycon e Hyphessobrycon são frequentes e abundantes nesses ambientes, concordando com o que foi observado no presente trabalho, onde H. diagonicus (34,4%), H. eques (12,9%), C. spilurus (12,1%) e S. micropterus (16,1%), juntos, representaram 75,5% da captura total durante o período de coleta em herbáceas aquáticas na área do Catalão.

A família Characidae inclui muitas espécies de pequeno porte, dessa forma, o processo de miniaturização pode ter tido um papel importante na determinação das suas características biológicas e ecológicas, resultante da combinação da seleção do ambiente onde vivem e aspectos da história natural dessas espécies (Weitzman & Vari, 1988; Hanken & Wake, 1993; Azevedo, 2010; Oliveira et al., 2011). Muitas espécies de Characidae habitam riachos (p.ex. igarapés de terra firme amazônicos) e apresentam características de história de vida fortemente associadas a condições ambientais variáveis e pouco previsíveis, sendo afetados diretamente pelas chuvas locais e sincronizando os eventos reprodutivos com os períodos de maior pluviosidade (Carvalho et al., 2007; De Fex-Wolf, 2014).

Deste modo, diversos trabalhos descrevem a história de vida de caracídeos de pequeno porte como sendo tipicamente oportunistas, por apresentarem alta capacidade de adaptação e sobrevivência em ambientes com mudanças pronunciadas, e exibindo geralmente períodos longos de reprodução (Winemiller & Rose, 1992; Mirande, 2009; Vogel, 2012). Mas, como constatado por Winemiller (1989) e Azevedo (2010), alguns representantes dessa família não obedecem a esse suposto padrão, apresentando algumas características similares às de espécies com estratégia de reprodução periódica, com um período de reprodução mais curto e fortemente

40 influenciado pela sazonalidade regional.

Essa variação do suposto padrão pode ser observado para as sete espécies de Characidae de pequeno porte observadas neste estudo, habitantes da planície de inundação. As sete espécies apresentaram períodos reprodutivos associados à variação hidrométrica do rio e de sua planície de inundação. Dentre elas, três apresentaram maiores valores gonadossomáticos no período de cheia com queda abrupta no início da vazante (H. diagonicus, H. eques e S. micropterus), mas com presença de fêmeas maduras ao longo de todo o ano, sendo proporcionalmente as mais abundantes nos bancos de herbáceas. Pelicice et al. (2005) encontraram igual proporção de predominância desses gêneros para o reservatório de Rosana no rio Paranapanema.

Para três das espécies estudadas (A. avary, M. dichroura e M. gracilima), a enchente foi a principal época de reprodução, assim como período com a maior distribuição de fêmeas maduras. Moenkhausia dichroura e M.gracilima apresentaram aparentemente dois picos de desova dentro do período de enchente, assim como visto por Lourenço et al. (2007) para o mesmo gênero na região do Pantanal. E, C. spilurus apresentou uma época reprodutiva mais longa com queda de valores gonadossomáticos na vazante.

Os valores de gordura corpórea apresentado por cinco das sete espécies, a qual provavelmente é utilizada no processo de maturação gonadal, apresentou-se alto, na maioria dos casos, antes dos picos reprodutivos. Esse fator pode ser evidenciado pela concentração de gordura da maioria das espécies associada aos estádios anteriores à reprodução, sendo esta possivelmente utilizada para a formação das gônadas (Chellappa et al., 1995; Arrington et al., 2006; Neves dos Santos et al., 2010). Apesar da concentração de gordura para as duas espécies de Moenkhausia acompanharem os valores gonadossomáticos no primeiro pico de reprodução, observou-se uma tendência das mesmas utilizarem a gordura no segundo pico de reprodução, assim como para S. micropterus, cujo incremento de gordura no final da cheia, destinou-se à reprodução no início da vazante, sendo, portanto, possível que a gordura seja utilizada para a formação das gônadas de ambas as espécies (Chellappa et al., 1995).

Gonçalves et al. (2013), estudando espécies do gênero Hyphessobrycon em ambientes com e sem sazonalidade marcada (lagos marginais e reservatório no rio Paraná), perceberam que as espécies que habitam ambientes sazonais apresentaram estratégia de reprodução periódica, apresentando desovas únicas, enquanto aquelas presentes em ambientes lênticos apresentaram período reprodutivo longo e desovas múltiplas aproximando-se de uma estratégia do tipo oportunista. Esse tipo de resposta adaptativa pode ser observado para espécies do gênero Hyphessobrycon que habitam igarapés amazônicos, onde apresentam período reprodutivo 41 longo e táticas reprodutivas do tipo oportunista (Espírito-Santo et al., 2013; De Fex-Wolf, 2014); entretanto, como visto no presente trabalho, quando em ambiente sazonal, espécies de Hyphessobrycon podem apresentar uma estratégia reprodutiva regida pela sazonalidade. Essas respostas à condição ambiental local foram detectadas também para espécies de outros gêneros incluídas neste estudo, como Hemigrammus e Moenkhausia, que apresentaram longos período de reprodução em ambientes de igarapés (Cardoso, 2012) e reservatórios (Rodrigues et al., 1991; Casimiro et al., 2011), e períodos curtos de reprodução, associados à sazonalidade de grandes rios, como visto neste trabalho.

Diferenças no comportamento reprodutivo de espécies de Characidae de pequeno porte foram estudadas por Kramer (1978) e Oliveira et al. (2011), que propõem que essas espécies dependeriam do aumento da temperatura e da mudança no fotoperíodo para a reprodução. Para esses autores, isso representaria padrões comportamentais e reprodutivos vinculados à características basais do clado, derivadas de um ancestral comum a todos os Characidae, e que apresentaria reprodução sazonal. Entretanto, as características apresentadas pelas sete espécies estudadas podem estar relacionadas diretamente às pressões ambientais locais e/ou regionais, como relatado por Agostinho & Júlio Júnior (1999) e Godinho (2010).

O ambiente de planície de inundação (várzea), no qual as espécies de peixes estudadas estão inseridas, tem características muito marcantes, decorrentes do pulso anual de inundação, o que pode ter moldado as estratégias de vida das espécies ao longo do tempo (Southwood, 1977). Assim, mesmo na existência de uma tendência filogenética forte em direção de uma estratégia reprodutiva do tipo oportunista, os pequenos caracídeos estudados apresentaram características biológicas de espécies sazonais, sincronizando a desova com as épocas de enchente-cheia de grandes rios. Assim, pode-se inferir que as mudanças macroregionais (no caso, o pulso de inundação) influenciam mais que aquelas atuando em pequena escala espacial (chuva local, por exemplo). Neste caso, a elevação gradual do nível de água do rio, associada com as mudanças físico-químicas do ambiente aquático decorrentes desse processo, podem exercer maior influência do que a chuva em ambientes sazonais (Southwood, 1988).

As estratégias exibidas pelas espécies estudadas podem ser resultado de adaptações que proporcionam uma redução nos custos energéticos com a sua manutenção e o aumento do investimento energético na reprodução, maximizando o fitness individual na forma de um maior número de descendentes viáveis deixados no ambiente (Potts & Wootton, 1984; Stearns, 1989; Jobling, 1995; Agostinho, 2007). Certos grupos de espécies são capazes de reproduzir com sucesso em uma variedade de habitats e sob uma vasta gama de condições ambientais (Vogel,

42 2012). Assim, as espécies ajustam suas táticas às condições de pressões ambientais impostas, buscando o equilíbrio entre o custo-benefício da atividade reprodutiva na época escolhida, ao sincronizar o período reprodutivo com momentos de grande disponibilidade de abrigo e, posteriormente, maior oferta de alimento para sua prole (Agostinho et al., 2004). No Lago Catalão, as espécies sincronizaram seus períodos reprodutivos a momentos onde há grande disponibilidade de bancos de herbáceas aquáticas (Junk & Piedade, 1997), que proporcionam maior disponibilidade de abrigo e alimento para peixes de pequeno porte (Röpke et al., 2014).

A forte sazonalidade do período reprodutivo das espécies de pequenos caracídeos também foi avaliada em conjunto, ao ser considerada como uma assembleia de espécies relacionadas filogenética e ecologicamente. A concentração do esforço reprodutivo no período onde a quantidade de água no sistema é menor (medida pela vazão do rio Solimões e cota do rio Negro) e quando ocorre o início da estação chuvosa na região, demonstra que o início do processo de subida das águas é de suma importância para a reprodução e recrutamento dessas espécies. A oferta previsível e crescente de abrigo e alimento pode representar uma condição mais propícia para a sobrevivência da prole (Pusey, 2001; Vogel, 2012).

Padrões observados nas táticas reprodutivas em peixes são provocadas por vários fatores, tais como, as mudanças nas características abióticas locais, características físicas como o pulso de inundação (Vazzoler, 1996), por efeitos de distúrbios antrópicos como a sobrepesca (Lowe-McConnell, 1999), e a construção de barragens (Mims & Olden, 2013). Assim, as divergências encontradas no período reprodutivo indicam que a assembleia de peixes estudada responde às condições ambientais sazonais de forma diferente daqueles caracídeos de igarapés e riachos (Rondineli & Braga, 2010; Espírito-Santo et al., 2013; Ortega et al., 2014), apresentando características diferentes, visando menores custos para as condições vigentes.

O ambiente é o principal fator selecionando a adaptação das características de história de vida das espécies (Olden & Kennard, 2010). Os resultados deste estudo corroboram a hipótese de que a principal força seletiva que atua no desenvolvimento das táticas reprodutivas de peixes amazônicos habitando os sistemas formados por grandes rios e suas planícies de inundação é o ciclo hidrométrico. Em épocas de águas altas (final da enchente e cheia), há grande concentração de bancos de herbáceas na área de várzea estudada, o que possivelmente permite que os pequenos caracídeos invistam uma grande quantidade de energia em reprodução, como já evidenciado para espécies de médio e grande porte em diferentes porções da bacia Amazônica (Vazzoler & Amadio, 1990; Ruffino & Isaac, 1995; Santos & Ferreira, 1999;

43 Torrente-Vilara et al., 2008; Jimenez-Segura et al., 2010; Neves dos Santos et al., 2010).

Apesar da existência de alguns estudos enfocando espécies de peixes de pequeno porte, incluindo representantes de Characidae (e.g., Barbieri et al., 1982; Silvano et al., 2003; Cunha et al., 2005; Carvalho et al., 2007; Rondineli & Braga, 2010; Espírito-Santo et al., 2013), ainda há uma enorme lacuna no conhecimento sobre a biologia reprodutiva e história de vida dessas espécies. Neste sentido, estudos sobre a diversidade de táticas reprodutivas de pequenos caracídeos e suas relações com as características dos diversos ambientes que essas espécies ocupam são de suma importância para a compreensão da evolução da história de vida e sua plasticidade fenotípica dentro da família.

Agradecimentos

Agradecemos ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) pela infra-estrutura, ao Dr. Bruce Rider Forsberg por ceder o Laboratório de Ecossistemas Aquáticos (LEA) para algumas análises, à FAPEAM pelo financiamento do projeto e ao CNPq pela concessão da bolsa.

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53 Anexo 1 Distribuição de frequência de ocorrência de exemplares por classe de comprimento padrão (mm) para sete espécies de Characidae de pequeno porte na área do Catalão, entre dezembro/2013 e novembro/2014.

A. avary C. spilurus

35 20 30 15 25 20 10 15 10 5 5

8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0

8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8

1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3 3 3 4

1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3 3 3 4 4 4 4 4

------

- -

------

- -

------

0 - -

0 6 0 2 6 8 0 2 4 6 8

0 6 0 2 6 8 0 2 4 6 8 4 6

8 2 4 8 4

8 2 4 8 4 0 2

1 1 2 2 2 2 3 3 3 3 3

1 1 2 2 2 2 3 3 3 3 3 4 4

1 1 1 2

1 1 1 2 4 4

H. diagonicus H. eques

30 35 25 30 25 20 20 15 15 10 10 5 5

8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0 2 4 6

1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3 3

------

1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3 3

- -

------

0 - -

- -

------

0 6 0 2 6 8 0 2 4

0 - -

8 2 4 8 4

0 6 0 2 6 8 0 2 4

1 1 2 2 2 2 3 3 3

8 2 4 8 4

1 1 1 2

1 1 2 2 2 2 3 3 3

1 1 1 2 Frequência de ocorrência (%) Frequência M. dichroura M. gracilima

20 20

15 15

10 10

5 5

0 0

8 2 6 0 4 8 2 6 0 4 8 2 6 8 2 6 0 4 8 2 6 0 4 8 2 6 -- -1 1 2 -2 -2 -3 -3 -4 -4 -4 -5 5 -- -1 1 2 -2 -2 -3 -3 -4 -4 -4 -5 5 0 ------a 0 ------a 0 4 8 2 6 0 4 8 2 6 0 4 0 4 8 2 6 0 4 8 2 6 0 1 1 1 2 2 3 3 3 4 4 5 5 1 1 1 2 2 3 3 3 4 4 5 54

S. micropterus

8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 8 0 2 4 6 - 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3 3 ------0 8 0 2 4- 6 8- 0 2 4 6 8 0 2 4 1 1 1 1 1 2 2 2 2 2 3 3 3

Classes de tamanhos (mm)

54 Prancha 1: Fotos representativas das sete espécies de Characidade de pequeno porte estudadas, coletadas em bancos de herbáceas do Catalão, entre dezembro/2013 e novembro/2014.

Aphyocharax avary Ctenobrycon spilurus Cp máx: 59 mm Cp máx: 63 mm

Hemigrmmus diagonicus Hyphessobrycon eques Cp máx: 43 mm Cp máx: 32 mm

Moenkhausia dichroura Moenkhausia gracilima Cp máx: 80 mm Cp máx: 80 mm

Serrapinnus micropterus

Cp máx: 37 mm

55 Anexo 2

Tabela 4: Lista das espécies de Characidae de pequeno porte utilizadas para o cálculo da Intensidade Reprodutiva (IR) da assembleia de peixes em bancos de herbáceas do Catalão, coletadas entre dezembro/2013 e novembro/2014.

Espécies

Aphyocharax avary Fowler, 1913

Aphyocharax sp2

Ctenobrycon spilurus (Valenciennes, 1850)

Hemigrammus diagonicus (Mendonça & Wosiacki, 2011)

Hemigrammus haraldi Géry, 1961

Hemigrammus lunatus Durbin, 1918

Hemigrammus sp.falso marginatus (Ota, 2010)

Hyphessobrycon eques (Steindachner, 1882)

Hyphessobrycon troemneri

Iguanodects spilurus (Günther, 1864)

Moenkhausia collettii (Steindachner, 1882)

Moenkhausia dichroura Kner, 1858

Moenkhausia gracilima Eigenmann, 1908

Moenkhausia lepidura (Kner, 1858)

Odontostilbe fugitiva Cope, 1870

Prionobrama filigera (Cope, 1869)

Roeboides bisserialis (Garman, 1890)

Roeboides myersii Gill, 1870

Serrapinnus micropterus (Eigenmann, 1907)