Revista de Biología Tropical ISSN: 0034-7744 [email protected] Universidad de Costa Rica Costa Rica

Gomez, Graciela Cecilia; Neder de Román, Lilia Estela; Linares, Mario Alfredo; Zamar, María Inés Morfología de los estados inmaduros y biología de Cactoblastis doddi (: ) en la prepuna de Jujuy (noroeste de Argentina) Revista de Biología Tropical, vol. 63, núm. 4, 2015, pp. 971-980 Universidad de Costa Rica San Pedro de Montes de Oca, Costa Rica

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Cómo citar el artículo Número completo Sistema de Información Científica Más información del artículo Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Página de la revista en redalyc.org Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto Morfología de los estados inmaduros y biología de Cactoblastis doddi (Lepidoptera: Pyralidae) en la prepuna de Jujuy (noroeste de Argentina)

Graciela Cecilia Gomez1, Lilia Estela Neder de Román1, Mario Alfredo Linares2 & María Inés Zamar1 1. CIT-CONICET-UNJu- Instituto de Biología de la Altura. Av. Bolivia 1661, Jujuy, Argentina; [email protected]; [email protected]; [email protected] 2. UNJu- Instituto de Biología de la Altura; [email protected]

Recibido 09-XII-2014. Corregido 03-VII-2015. Aceptado 03-VIII-2015.

Abstract: Morphology of the immature stages and biology of Cactoblastis doddi (Lepidoptera: Pyralidae) in Prepuna in Jujuy (Northwestern Argentina). In argentinian Northwestern five species or biotypes of the genus Cactoblastis Ragonot are recognized on cacti: C. cactorum (Berg), C. Bucyrus Dyar, C. mundelli Heinrich, C. doddi Heinrich and C. ronnai (Brèthes). Cactoblastis doddi feeds on Opuntia sulphurea, a native cactus. The objectives of this study were to morphologically characterize immature stages of C. doddi and to know bioecological aspects (duration of the development, distribution, larval parasitoids) to understand the -plant interaction. Sampling were conducted at seven sites located at different altitudes (2 100-3 100 meters) in Jujuy’s prepuna, Argentina. Each sample consisted of five infested cladodes of O. sulphurea in each site. In the laboratory, lepidopteran breeding was performed under the following conditions: temperature 23 ± 3°C, relative humidity 69 ± 11 % and photoperiod of 12 hours light-12 hours dark. Under previous conditions, Cactoblastis doddi had two generations: a long one in winter (> 258 days) and a short one in summer (147 days), both with seven larval instars. Each immature stage and instars were morphologically characterized. Two larval parasitoids were detected Apanteles opuntiarum Martínez y Berta, and Habrobracon sp. (Hymenoptera: Braconidae). It confirms and extends the Argentinian distribution of C. doddi to Coraya, Jujuy (3 069 m). Rev. Biol. Trop. 63 (4): 971-980. Epub 2015 December 01.

Key words: Cactoblastis doddi, life cycle, distribution, Opuntia sulphurea, Argentina.

Cactoblastis Ragonot es un género sud- En el noroeste argentino Opuntia sulphu- americano que incluye cinco especies: C. rea G. Don in Loudon, componente importante cactorum (Berg), C. bucyrus Dyar, C. mun- de la flora autóctona, contribuye significativa- delli Heinrich, C. doddi Heinrich, C. ronnai mente a la regeneración y estabilidad del suelo (Brèthes). Estas especies se alimentan de dife- protegiéndolo de la desertificación. Es hos- rentes cactáceas (Zimmermann, Erb, & McFad- pedadora de C. doddi Heinrich (Lepidoptera: yen, 1979; Arce de Hamity & Neder de Román, Pyralidae), especie nativa de las regiones más 1999). En la Argentina, de las 225 especies de áridas de Argentina. Mann (1969) indica que la cactáceas (Kiesling, 1999), 20 pertenecen al distribución se extiende principalmente en la género Opuntia Miller, cuatro de ellas endé- zona occidental (centro y norte) del país; fue micas. Estas plantas contribuyen en forma descrita en 1939 a partir de ejemplares adultos significativa a la regeneración y estabilidad recolectados en Opuntia sulphurea y O. ficus del suelo y son la principal fuerza en la lucha indica de la localidad de Tapia (Tucumán, contra la desertificación (Zimmermann, Bloem, Argentina). McFadyen (1985) estudió los esta- & Klein, 2007). dos inmaduros de las especies de Cactoblastis

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 971 de la Argentina y encontró variaciones impor- temperatura: 23 ± 3°C; humedad relativa: 69 tantes en las manchas de las larvas del último ± 11 % y fotoperiodo 12 horas luz-12 horas estadio, que le permitieron diferenciar diez oscuridad. Para el seguimiento del desarrollo biotipos, de los cuales cinco se encuentran en el larval se acondicionaron cinco cladodios de O. noroeste de Argentina (NOA): C. doddi, Cacto- sulphurea (de aproximadamente 15 cm de largo blastis sp. cercana a doddi, Cactoblastis sp. B, por 10 cm de ancho), infestados con orugas C. bucyrus y C. cactorum. de II estadio de C. doddi, procedentes de cada Hasta el presente la única información sitio. Los cladodios se distribuyeron en jaulas sobre la biología de C. doddi fue aportada de 22 x 32 x 28 cm. Cada dos días se realizó por Mann (1969) a partir de la cría sobre una pequeña incisión en el ápice de un cladodio varias especies de Opuntia, en la Argentina y de cada sitio, para registrar la duración de los Australia, con distintos grados de éxito, pero distintos estadios de desarrollo. Para asegurar sin indicar las condiciones ambientales expe- la continuidad de la cría, siempre se dispuso, rimentales. Los objetivos del presente trabajo en cada jaula, un cladodio sin infestación. En fueron caracterizar morfológicamente los esta- cada observación se extrajeron mudas y larvas. dos inmaduros de C. doddi y conocer aspectos Para la alimentación de las larvas se utili- bioecológicos (duración del desarrollo, distri- zó sustrato natural; para la pupación se colocó bución, parasitoides larvales) para comprender arena en la base de las jaulas, que le sirvió de la interacción insecto-planta. refugio. Los adultos emergidos de la primera generación de laboratorio fueron acondiciona- MATERIALES Y MÉTODOS dos en jaulas con cladodios como sustrato para la oviposición, y fueron alimentados con una En el trabajo de campo, se muestrea- solución de miel de abejas comercial diluida al ron siete sitios con gran concentración de 70 %. Se registró la longevidad de los adultos y O. sulphurea a distintos niveles altitudinales la duración de cada estado y estadio. entre los 2 100 m y 3 100 m, ubicados en la Provincia fitogeográfica de Prepuna (Cabrera Morfología de los estados inmaduros: & Willink, 1973; Cabrera, 1976): Tumbaya Se realizó la descripción morfológica de los (23º49’42” S-65º29’00” W; 2 156 m), Hornillos estados de huevo, larva y pupa bajo microsco- (23º39’16” S - 65º25’57” W; 2 378 m), San pio estereoscópico Leica EZ4. El número de Pedrito (23º36’17” S - 65º22’00” W; 2 427 m), estadios larvales se obtuvo por observación del Tilcara (23º 34’60” S - 65º24’39” W; 2 461 m), material y se corroboró mediante la aplicación Chucalezna (23º19’00” S - 65º 21’51” W; de la Ley de Dyar (Sardesai, 1969). 2 787 m), Pinchayoc (23º13’52” S - 65º 21’14” Se analizaron los caracteres morfológicos W; 2 925 m) y Coraya (23º09’00” S - 65º22’00” de cada estado/estadio en base a diez ejem- W; 3 069 m). De cada sitio se extrajeron tallos plares obtenidos de la cría en laboratorio. (cladodios) de O. sulphurea infestados por Las medidas (mm) correspondieron a valores larvas de C. doddi. La infestación se evidenció promedios y su desvío estándar. Las medidas por los orificios en la epidermis y la presencia y abreviaturas utilizadas fueron: L= longitud de heces en el exterior del cladodio. corporal; A= ancho máximo del cuerpo; AC= ancho máximo de la cabeza. La nomenclatura Cría de C. doddi: En febrero 2009, se de la quetotaxia larval sigue a Hinton (1946). llevaron al laboratorio cladodios infestados Se analiza la larva I y en los siguientes con orugas de C. doddi, los cuales fueron estadios solo se describen los cambios. Se colocados en jaulas. La cría se llevó a cabo indica la disposición y el número de ganchos en el insectario del Instituto de Biología de de espuripedios y pigopodios en cada estadio. la Altura (INBIAL) de la Universidad Nacio- El análisis de las manchas corporales se basó nal de Jujuy, bajo las siguientes condiciones: en el patrón establecido por McFadyen (1985)

972 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 para el último estadio larval. El patrón incluye de setas C1 y C2; en el borde inferior de la 10 manchas (Fig. 2I), que la autora nomina cabeza se encuentran las setas anteriores A1, de la siguiente manera: k = mancha protoráci- A2 y A3, una seta lateral y tres setas ocelares ca pre-espiracular; g = mancha mesotorácica (Fig. 1B). La longitud de las setas varía; existe que rodea las setas dorsales (D); h = mancha similitud entre AF1 y A2 (0.06 mm) y entre C1, mesotorácica que rodea las setas subdorsales C2 y L1 (0.08 mm); las setas notablemente más (SD); i= mancha mesotorácica que rodea las largas son A3 (0.24 mm), F1 (0.21 mm) y A1 setas laterales (L); a = mancha abdominal que (0.16 mm). Protórax con escudo dorsal escle- rodea las setas D1, SD1 y SD2; b = mancha rosado castaño oscuro. Espiráculo circular de abdominal que rodea la seta D2; c = mancha posición lateral, acompañado por una mancha abdominal subespiracular que rodea las setas tenue k. Las setas presentes del protórax son: L1 y L2; d = mancha abdominal latero-ventral; XD1, XD2, D1, D2, SD1, SD2, L1, L2, SV1 e = mancha abdominal ventral; f = mancha y SV2 (Fig. 1C). En el meso y metatórax están caudal latero-ventral. presentes las setas D1, D2, SD1, SD2, L1, SV1 y dos microsetas anteroventrales a las SD. La Características reproductivas: Se indivi- única mancha del mesotórax es la h (Fig. 1D). dualizaron dos parejas; cada una fue colocada En los segmentos abdominales A1-A9 en una jaula con un cladodio de O. sulphurea están presentes las setas D1, D2, SD1, L1, L2 y para la oviposición llevándose el registro de: SV1 (Fig. 1E). En el segmento caudal se obser- forma de las posturas, número de huevos por va la mancha f y en el escudo anal las setas bastón y el porcentaje de eclosión. Para cono- D1, D2, SD1y L1 (Fig. 1F). Los espuripedios cer el número de huevos colocados en campo están presentes en los segmentos A3-6 y A10. se recolectaron 12 bastones de la localidad de Tilcara. Se compararon la forma y el núme- Ganchos dispuestos en círculo y penelipse en ro de huevos obtenidos en laboratorio con espuripedios y pigopodios, respectivamente, los de campo. a lo largo de todo el estado larval; número de ganchos en espuripedios: 16 - 18 y en pigopo- Parasitoides larvales: Se realizó el segui- dios: 14-15 con disposición uniserial y unior- miento de las larvas del pirálido hasta la emer- dinal. Los espiráculos son circulares y están gencia de los parasitoides larvales. ubicados lateralmente en los segmentos A1 - 8 Larva II: L= 5.2 ± 1.3 mm, A = 0.9 ± 0.1 mm, AC = 0.6 ± 0.1 mm. En el meso y meta- RESULTADOS tórax aparecen las setas L2 y L3 y en los seg- Morfología de los estados inmaduros: mentos abdominales la seta SD2 (más corta que Los huevos son colocados uno sobre otro for- SD1). En el mesotórax aparecen las manchas mando un bastón o una Y que simula ser una g e i (Fig. 1G). En el abdomen se forman las espina (Fig. 1A). manchas: b, c y esclerotizaciones en la base de Huevo: cilíndrico, de 1 ± 0.3 mm de ancho las setas D1 y SD1 que constituirán la mancha y 0.4 ± 0.1mm de largo; recién colocado es de a en el estadio V (Fig. 1H). Número de ganchos color amarillo tornándose negro cuando está en espuripedios: 22-24 y en pigopodios: 18. por eclosionar. Larva III: L = 6.6 ± 0.8 mm, A = 1.2 ± Larva I: L = 2.4 ± 0.6 mm, A = 0.5 ± 0 mm, 0.1 mm, AC = 0.8 ± 0.1 mm. Se incrementa AC = 0.5 ± 0.03 mm; color amarillo pálido. la esclerotización en círculos alrededor de las Cabeza hipognata, a cada lado del surco epi- papilas. En el metatórax aparece una placa lige- craneal se ubican un par de setas posteriores ramente rectangular anterior a las setas dorsales P1 y P2; en la frente hay un par de setas F1; (Fig. 1I). Número de ganchos en espuripedios: el esclerito adfrontal cuenta con dos pares de 32-36; en pigopodios: 30, esbozándose una setas AF1 y AF2; en el clípeo se ubican un par distribución biordinal.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 973 Fig. 1. Estados inmaduros de Cactoblastis doddi (huevo - larva IV). (A) Huevos. Larva I: (B) cabeza; (C) protórax; (D) mesotórax; (E) séptimo segmento abdominal; (F) segmento caudal. Larva II: (G) mesotórax; (H) séptimo segmento abdominal. Larva III: (I) mesotórax. Larva IV: (J) séptimo segmento abdominal. A1= seta anterior 1; A2= seta anterior 2; A3= seta anterior 3; AF1= seta adfrontal 1; AF2= seta adfrontal 2; b, c, f=manchas abdominales; C1= seta clipeal 1; C2= seta clipeal 2; D1= seta dorsal 1; D2= seta dorsal 2; ea= escudo anal; esp= espiráculo; F1= seta frontal 1; g; h; i=manchas mesotorácicas; L1= seta lateral; L2= seta lateral 2; L3= seta lateral 3; k= mancha protorácica; P1= seta posterior 1; P2= seta posterior 2; plr= placa rectangular; SD1= seta subdorsal 1; SD2= seta subdorsal 2; so= setas ocelares; XD1= seta protorácica 1; XD2= seta protorácica 2. Escalas: A: 5 mm; B-J: 0.25 mm. Fig. 1. Immature stages of Cactoblastis doddi (egg - larva IV). (A) Eggs. Larva I: (B) head; (C) prothorax; (D) mesothorax; (E) seventh abdominal segment; (F) caudal segment. Larva II: (G) mesothorax; (H) seventh abdominal segment. Larva III: (I) mesothorax. Larva IV: (J) seventh abdominal segment. A1= anterior seta 1; A2= anterior seta 2; A3= anterior seta 3; AF1= adfrontal seta 1; AF2= adfrontal seta 2; b, c, f= abdominal spots; C1= clypeal seta 1; C2= clypeal seta 2; D1= dorsal seta 1; D2= dorsal seta 2; ea: anal shield; esp= spiracle; F1= frontal seta 1; g; h; i= mesothoracic spots; L1= lateral seta 1; L2= lateral seta 2; L3= lateral seta 3; k= prothoracic spot; P1= posterior seta 1; P2= posterior seta 2; plr= rectangular plate; SD1= subdorsal seta 1; SD2= subdorsal seta 2; so= ocellar setae; XD1= prothoracic seta 1; XD2= prothoracic seta 2. Scales: A: 5 mm; B-J: 0.25 mm.

974 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 Larva IV: L = 10.5 ± 0.9 mm, A = 2 ± 0.1 placa portadora de las setas SD. En el meta- mm, AC = 1.1 ± 0.1 mm. Color anaranjado tórax las placas que portan las setas D, SD y pálido, en el escudo protorácico se esboza un L se unen entre sí (Fig. 2B). En los segmentos surco medial blanco. En los segmentos abdo- abdominales la placa de la D1 se fusiona en un minales confluyen las placas de las setas SD1 punto con la placa de las setas SD, constituyen- y SD2, proyectándose hacia ambos lados del do la mancha a (Fig. 2C). Los espiráculos están espiráculo (Fig. 1J). Número de ganchos en delimitados hacia arriba por la placa SD que espuripedios: 43-48, en pigopodios: 36; dis- se proyecta a ambos lados y hacia abajo por la tribución uniserial, biordinal que se mantiene hasta el último estadio larval. placa que porta las setas L1 y L2 (mancha c). Larva V: L = 13.2 ± 1 mm, A = 2.3 ± 0.4 Comienzan a esbozarse las manchas d y e. En mm, AC = 1.4 ± 0.1 mm. Color anaranjado vista dorsal, las placas de las setas D1 se unen intenso. El surco medial ocupa las ¾ partes en la línea media formando bandas continuas. del escudo protorácico (Fig. 2A). En el meso Número de ganchos en espuripedios: 52-66; en y metatórax aparece una mancha anterior a la pigopodios: 41.

Fig. 2. Estados inmaduros de Cactoblastis doddi (larva V - pupa). Larva V: (A) escudo protorácico; (B) metatórax; (C) séptimo segmento abdominal. Larva VI: (D; E) séptimo segmento abdominal. Larva VII: (F) protórax y mesotórax; (G) séptimo segmento abdominal; (H) segmento caudal; (I) patrón de manchas establecido por McFadyen, 1985. (J) Pupa hembra; a, b, c, d, e, f =manchas abdominales; cg= cicatriz genital; D1= seta dorsal 1; D2= seta dorsal 2; ea= escudo anal; h; i=manchas mesotorácicas; k=mancha protorácica; L1= seta lateral 1; L2= seta lateral 2; L3= seta lateral 3; ma= mancha anterior; SD1= seta subdorsal 1; SD2= seta subdorsal 2; XD1= seta protorácica 1. Escalas: A-H: 0.25 mm; J: 1mm. Fig. 2. Immature stages of Cactoblastis doddi (larva V - pupa). Larva V: (A) prothoracic shield; (B) metathorax; (C) seventh abdominal segment. Larva VI: (D, E) seventh abdominal segment. Larvae VII: (F) prothorax and mesothorax; (G) seventh abdominal segment; (H) caudal segment; (I) pattern of marks established by McFadyen, 1985. (J) female pupa; a, b, c, d, e, f= abdominal spots; cg=genital scar; D1= dorsal seta 1; D2= dorsal seta 2; ea: anal shield; h, i= mesothoracic spots k= prothoracic spot; L1= lateral seta 1; L2= lateral seta 2; L3= lateral seta 3; ma: anterior spot; SD1= subdorsal seta 1; SD2= subdorsal seta 2; XD1= prothoracic seta 1. Scales: A-H: 0.25 mm; J: 1 mm.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 975 Larva VI: L = 20.4 ± 3.1 mm, A = 3.5 ± duró 26 ± 1.4 días (n = 258) y transcurrió en 0.4 mm, AC = 1.8 ± 0.1 mm. En los segmentos los meses de noviembre-diciembre. No se obtu- abdominales, las manchas d y e son conspicuas vieron datos de oviposición en la generación (Fig. 2D). Aparece una mancha anterior (ma) de invierno. a los espiráculos entre las manchas a y c (Fig. Larva: Se registraron siete estadios para 2E). Número de ganchos en espuripedios: ambas generaciones. En la generación de vera- 60-72; en pigopodios: 42-47. no, el periodo larval fue de aproximadamen- Larva VII: L = 24.2 ± 2.1 mm, A = 4.4 ± te 92 días, mientras que en la generación 0.7 mm, AC = 2.1 ± 0.1 mm. En el mesotórax de invierno superó los 218 días. La tasa de desaparece la mancha g. Las manchas h e i crecimiento del ancho de la cabeza fue 1.3 persisten aunque son muy tenues, siendo la pri- (ley de Dyar) mera casi imperceptible (Fig. 2F). En los seg- Pupa: Se registró desde fines de septiem- mentos abdominales las placas que constituyen bre a noviembre (35 ± 5 días) y desde febrero a la mancha a quedan completamente separadas, marzo (23.5 ± 5 días). la mancha b es tenue y la c es conspicua. Las Adulto: Las mariposas emergieron en manchas d, e y las manchas anteriores a los noviembre y marzo. La longevidad registra- espiráculos desaparecen (Fig. 2G). El escudo da en ambas generaciones fue de 4 ± 2 días anal es conspicuo. La mancha f es prominente (invierno) y 5 ± 3 días (verano). La duración (Fig. 2H). El número de ganchos disminuye promedio de la vida de los adultos fue: ♀ = 5 ± en espuripedios y pigopodios: 50-59 y 39-40, 1 días, ♂ = 5 ± 2 días. respectivamente. Pupa: adéctica obtecta, de color caoba. Características reproductivas: Con res- Hembra L: 18.2 ± 1.3 mm, A: 5.4 ± 0.5 mm; pecto a la proporción sexual hubo un notable cicatriz genital en forma de hendidura entre los predominio de machos sobre hembras (♂: 62 segmentos abdominales 8 y 9 (Fig. 2J). Macho %; ♀: 38 %). En laboratorio, las hembras (n L: 17 ± 0.8 mm y A: 5.3 ± 0.3 mm; cicatriz = 2) colocaron de 3 a 4 bastones a lo largo genital ubicada entre dos protuberancias, en el de su vida. Cada bastón estuvo formado por segmento abdominal 9. Siempre protegida por 37 ± 11 huevos (n = 7). El rango de eclosión un capullo blanquecino; L: 30 ± 2.5 mm y A: fue de 23-60 %. En el campo, el número de 11.2 ± 0.7 mm. huevos por bastón fue mayor: 48 ± 13 huevos (n = 12). Las posturas fueron colocadas entre Ciclo de vida: En condiciones de labora- y sobre las espinas, resultando difícil diferen- torio C. doddi se manifiesta bivoltina, tiene una ciarlas de ellas. generación corta de verano (aproximadamente 147 días) y una larga de invierno (> 258 días). Comportamiento larval y daño a O. La duración de cada uno de los estadios se sulphurea: Las orugas al nacer atravesaron muestra en el Cuadro 1. con sus mandíbulas la parte lateral del huevo e hicieron un orificio en la epidermis de los Duración de los estados de desarrollo: cladodios, que les permitió introducirse y ali- Huevo: Este estado en la generación de verano mentarse de los tejidos de O. sulphurea. En el

CUADRO 1 Duración, en días, de cada uno de los estadios de C. doddi en las dos generaciones anuales TABLE 1 Periods in days for each of the instars of C. doddi in the two generations per year

Generación I II III IV V VI VII Invierno s/datos s/datos 9 12.8±5.6 19±2.2 26.8±5.3 150.3±2 Verano 6.7±0.5 6.3±0.5 6.5±0.5 9.1±0.4 15.4±2.3 24.2±0.8 23.5±0.7

976 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 interior, las orugas se mantuvieron gregarias. Distribución: C. doddi se encontró en Se registró un mínimo de 12 y un máximo de todos los sitios muestreados entre 2 100-3 100 m. 63 larvas por cladodio. Cuando consumieron completamente un cladodio (Fig. 3A), el con- Parasitoides larvales: Se detectaron dos junto de larvas invadió el cladodio adyacente. especies: Apanteles opuntiarum Martínez y Las heces fueron eliminadas a través de la Berta y Habrobracon sp. (Hymenoptera: Bra- abertura que originaron al ingresar. conidae) (Fig. 3C, Fig. 3D). En laboratorio, las larvas a medida que alcanzaron la madurez, abandonaron la planta hospedadora y cada una tejió un capullo de DISCUSION seda de 30 ± 2.5 cm que protegió a la pupa. En la descripción original de C. doddi, El daño a O. sulphurea se produjo por dos tipos de infestaciones: la infestación primaria Heinrich (1939) utiliza caracteres alares y de la donde los cladodios estuvieron afectados por la genitalia para su diagnosis y destaca la dificul- actividad alimenticia de las larvas de C. doddi tad para diferenciar las larvas de C. doddi de C. (Fig. 3A-Fig. 3B); y la infestación secundaria, cactorum. Esta dificultad también se presentó en la que la lesión de los tejidos vegetales en este trabajo, al comparar los caracteres mor- originada por las larvas de C. doddi, permite fológicos de los distintos estados de desarrollo el ingreso de dípteros que se alimentan de los de esta especie con C. cactorum (Zamudio, cladodios en descomposición, creando las con- 2009) y C. bucyrus (Arce de Hamity & Neder diciones propicias para el desarrollo de pató- de Román, 1999). Solo se observaron diferen- genos. Las infestaciones secundarias pueden cias en el tamaño: el huevo y el primer estadio provocar un deterioro importante en la planta. larval de C. doddi y C. cactorum son similares

Fig. 3. Estado larval de C. doddi: daño y parasitoides larvales. (A, B) Vista general y corte transversal de un cladodio infestado. (C) Apanteles opuntiarum. (D) Habrobracon sp. Fig. 3. Larval stages of C. doddi: damage and larval parasitoids. (A, B) Overview and cross section of an infested cladode. (C) Apanteles opuntiarum. (D) Habrobracon sp.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 977 y más pequeños que C. bucyrus mientras que el (Arce de Hamity & Neder de Román, 1999) y último estadio larval y la pupa de C. doddi pre- C. cactorum, trivoltina en la región chaqueña sentaron valores intermedios entre C. cactorum (Zamudio, 2009). y C. bucyrus. La duración de las dos generaciones no Al comparar los caracteres diagnósticos coincide con la información aportada por Mann establecidos por McFadyen (1985) para reco- (1969) excepto en la etapa de huevo, que en nocer la larva del último estadio larval de C. ambos estudios dura aproximadamente un mes. doddi con los observados en el presente estu- Hay un desfase de alrededor de 40 días a partir dio, se pueden establecer semejanzas y diferen- de la emergencia de los imagos que en el pre- cias. Los estados de caracteres que coinciden sente estudio ocurrió en noviembre, mientras son: mancha protorácica k evidente; mancha que en el estudio de Mann (1969) sucedió mesotorácica g ausente; mancha mesotorácica en octubre. Este retraso se trasladó a todo el h presente, casi imperceptible; mancha meso- ciclo; mientras la duración del estado larval torácica i tenue; banda dorsal a completamente fue más larga a la reportada por Mann (1969) dividida en la línea media; mancha dorsal b en con valores aproximados de tres meses vs 1 ½ la base de la D2, muy tenue; mancha lateral mes en la generación de verano, y siete meses c prominente; escudo anal negro evidente y vs seis meses en la generación de invierno; el mancha caudal lateroventral f prominente. Por estado pupal se acortó en un 50 % (23 días vs su parte, las diferencias encontradas se limitan 35 días en la generación de verano y 35 días a la ausencia de la mancha abdominal ventral vs 56 días en la generación de invierno). Estas e y de la mancha latero-ventral d mencionadas diferencias se podrían atribuir a las distintas por McFadyen (1985). condiciones ambientales en la que se desarro- El reconocimiento de las especies de Cac- llaron ambas experiencias. toblastis a partir de la presencia y ausencia de El estado más prologando del ciclo de vida las manchas en el último estadio larval, pro- de C. doddi es el larval, que presentó siete esta- puesto por McFadyen (1985) es insuficiente dios en ambas generaciones a diferencia de los ya que las manchas presentan variaciones en seis registrados por McFadyen (1985). este estadio: en las larvas recién mudadas son La longevidad de adultos de C. doddi es conspicuas mientras que al acercarse a la pupa- similar para ambos sexos (5 días), en coinci- ción, algunas manchas aparecen más tenues. El dencia con los registros obtenidos para otras morfotipo identificado por McFadyen (1985) especies como C. cactorum: ♀ = 5.3 ± 0.4 días, como Cactoblastis sp. cercano a doddi podría ♂ = 6.3 ± 0.8 días (Legaspi, Baez, & Legaspi, pertenecer a larvas de C. doddi que inician el 2009) y C. bucyrus: ♀ = 6.32 ± 1.3 días, ♂ = último estadio, cuando las manchas se presen- 6.71 ± 2.0 días (Arce de Hamity & Neder de tan bien pigmentadas. Román, 1999). La descripción de los estados inmaduros En relación a la proporción de sexos, el de C. doddi permitió ampliar el conocimien- porcentaje de hembras (38 %), es inferior al to morfológico, sin embargo, es necesario de los machos, ajustándose a los valores de realizar estudios moleculares que ayuden a 34-38 %, establecidos por Mann (1969). una correcta identificación de las especies del Cada ovipostura constó de tres a cuatro género Cactoblastis. bastones, de forma similar a C. cactorum (4.1 Los resultados obtenidos de la cría bajo ± 0.4 bastones, Legaspi et al., 2009). El número condiciones de laboratorio, muestran que C. promedio de huevos por bastón de C. doddi fue doddi cumple dos generaciones anuales, como 37 ± 11, inferior al hallado por Mann (60-65 indica Mann (1969), quien la describe como huevos) y difiere de C. cactorum (23 ± 3 hue- bivoltina, a diferencia de otras especies coge- vos por bastón, Legaspi et al., 2009) y de C. néricas citadas para la Argentina como C. bucyrus (53 ± 12, Arce de Hamity & Neder de bucyrus que es univoltina en zonas semiáridas Román, 1999).

978 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 63 (4): 971-980, December 2015 Con respecto a la alimentación de las cactáceas: C. cactorum (Berg), C. bucyrus Dyar, C. mun- larvas de C. doddi, se observó un comporta- delli Heinrich, C. doddi Heinrich y C. ronnai (Brèthes). miento idéntico al de las especies cogenéricas Cactoblastis doddi se alimenta de Opuntia sulphurea, cactácea nativa. Los objetivos del presente trabajo fueron C. bucyrus y C. cactorum (Arce de Hamity caracterizar morfológicamente los estados inmaduros de C. & Neder de Román, 1999 y Zamudio, 2009). doddi y conocer aspectos bioecológicos (duración del desa- Las larvas gregarias se alimentan de los tejidos rrollo, distribución, parasitoides larvales) para comprender vegetales formando galerías que aumentan de la interacción insecto-planta. Se realizaron muestreos en tamaño a medida que las larvas se desarrollan. siete sitios ubicados a distintas altitudes (2 100-3 100 m) El ataque de C. doddi puede ser tan severo que en la prepuna jujeña, Argentina. Cada muestra consistió llega a destruir completamente los cladodios de cinco cladodios de O. sulphurea infestados por sitio. En laboratorio se realizó la cría del lepidóptero bajo las (Mann, 1969). Este daño físico, además, brinda siguientes condiciones: temperatura: 23 ± 3 °C; humedad las condiciones óptimas para una infestación relativa: 69 ± 11 % y fotoperiodo de 12 horas luz-12 horas secundaria de microorganismos que podrían oscuridad. Cactoblastis doddi tuvo dos generaciones anua- causar la muerte de las opuntias (Starmer, les en laboratorio: una larga de invierno (> 258 días) y una Aberdeen, & Lachance, 1987). corta de verano (147 días), ambas con siete estadios larva- Los parasitoides de C. doddi obtenidos les. Se describieron morfológicamente todos los estadios. Se detectaron dos parasitoides larvales: Apanteles opun- de las larvas recolectadas en la Prepuna jujeña tiarum Martínez y Berta y Habrobracon sp. Se confirma y fueron los bracónidos Apanteles opuntiarum amplía la distribución argentina de C. doddi a la localidad y Habrobracon sp. Ambos atacan también a de Coraya, Jujuy (3 069 m). C. cactorum en el norte y centro de Argentina (Martínez et al, 2012; Zamudio, 2009). Estos Palabras clave: Cactoblastis doddi, ciclo de vida, distribu- resultados amplían la diversidad de parasitoi- ción, Opuntia sulphurea, Argentina. des de C. doddi conocida hasta el presente: Apanteles alexanderi Brèthes (Hymenoptera: REFERENCIAS Braconidae), Epicoronimyia mundelli (Blan- chard) (Diptera: Tachinidae), Brachymeria Arce de Hamity, M. G., & Neder de Román, L. E. (1999). cactoblastidis Blanchard (Hymenoptera: Chal- Bioecología de Cactoblastis bucyrus (Lepidoptera: cididae) y un Ichneumonidae (Hymenoptera) Phycitidae), especie dañina al cardón Trichocereus pasacana en la Prepuna jujeña (Argentina). Revista no determinado (Mann, 1969). de la Sociedad Entomológica Argentina, 58(3-4), La referencia más septentrional de C. 23-32. doddi en Argentina era la localidad de Mai- Cabrera, A. L., & Willink, A. (1973). Biogeografía de mará ubicada a 2 390 m (Mann, 1969). En este América Latina. Washington, Estados Unidos: OEA estudio se confirma y extiende la distribución Cabrera, A. L. (1976). Enciclopedia Argentina de Agricul- argentina de esta especie a la localidad de Cora- tura y Jardinería. Buenos Aires, Argentina: Acme ya, Jujuy (3 069 m). S.A.C.I. Heinrich, C. (1939). The cactus- feeding Phycitinae: A con- tribution toward a revision of the american pyralidoid AGRADECIMIENTOS moths of the family Phycitidae. Proceedings of the United States National Museum, 86(3053), 354-361. A Fernando Navarro† y a Carolina Berta por la identificación de los adultos de C. doddi Hinton, H. E. (1946). On the homology and nomenclature of the setae of lepidopterous larvae, with some notes y de A. opuntiarum, respectivamente. on the phylogeny of the Lepidoptera. Transactions of the Royal Entomological Society of London, 97, 1-37. RESUMEN Kiesling, R. (1999). Cactaceae. In F. O. Zuloaga, & O. Morrone (Eds.), Catálogo de las Plantas Vasculares En el noroeste argentino se reconocen cinco espe- de la República Argentina II (pp. 423-489). Estados cies o biotipos del género Cactoblastis Ragonot sobre Unidos: Missouri Botanical Garden.

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