Bol. Mus. Nac. Hist. Nat. Parag. Vol. 24, nº 2 (Dic. 2020): 6010– 0-10066
Reporte de Amblyomma nodosum Neumann (Acari: Ixodidae) en Tamandua tetradactyla (Linnaeus), departamento de Cordillera, Paraguay
Report of Amblyomma nodosum Neumann (Acari: Ixodidae) in Tamandua tetradactyla (Linnaeus), Cordillera department, Paraguay
José Petters1*, Lilian Batista Cirne2, Ana Gatica-Colima3, Jesús Manuel Martínez-Calderas4 & Joaquín Movia5
1Servicio Nacional de Calidad y Salud Animal, DIGESIT. Paraguay. [email protected] 2Centro Universitário de Valença, UNIFAA. Coordenadora do curso de Medicina Veterinária. RJ, [email protected] 3Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Departamento de Ciencias Químico Biológicas, Mé[email protected] 4Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Departamento de Ciencias Veterinarias. México. [email protected] 5Club de Observadores de la Naturaleza, CON-Paraguay. [email protected] *Autor para correspondencia
Resumen.- Las garrapatas son parásitos facultativos de ciertos animales, con hábitos variables y pecu- liares, que los adaptan de manera diferente a cada especie hospedera. La identificación y registros de especies de garrapatas en animales silvestres es importante, dado su potencial riesgo de transmisión de patógenos. El oso melero o tamandúa, Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758), que se encuentra en gran parte de América del Sur, cuenta ya con varios reportes de parásitos que presenta en individuos silvestres, sin embargo, no existen datos seguros sobre sus ectoparásitos en Paraguay. En este artículo reportamos la presencia de ocho machos y una hembra de la garrapata Amblyomma nodosum Neumann, 1899, colectados de un individuo de T. tetradactyla encontrado en la compañía Cabañas, municipio de Caacupé, Departamento de Cordillera, Paraguay, en mayo del 2018. Esta es la primera confirmación de esta especie de garrapata sobre T. tetradactyla para el Paraguay y el departamento Cordillera. Palabras clave: oso melero, ectoparásitos, garrapata, vida silvestre.
Abstract.- Ticks are facultative parasites of certain animals, with variable and peculiar habits, which adapt them differently to each host species. The identification and record of species of ticks in wild animals is important, due their potential risk of transmitting pathogens. The lesser anteater or southern tamandua, Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758), present in most of South America, already have several records of parasites from wild individuals, nonetheless, there are no certain records on their ectoparasites in Paraguay. In this paper we record the presence of eight males and one female of the tick Amblyomma nodosum Neumann, 1899, collected from an individual of T. tetradactyla found in the Cabañas district, municipality of Caacupé, department of Cordillera, Paraguay, in May 2018. This is the first confirmation of this species of tick onT. tetradactyla for Paraguay and the department of Cordillera. Key words: collared Anteater, ectoparasites, ticks, wildlife.
Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) es co- Se encuentra en una gran variedad de nocido popularmente como oso melero, kaguaré hábitats, desde bosques de galería adyacen- o tamandua (Rodarte, 2010) es un mamífero de tes a sabanas, tierras bajas y bosque húmedo la familia Myrmecophagidae (Orden Xenarthra). tropical (Miranda et al., 2014), siendo la de- Se encuentran en toda América del Sur (Wetzel, gradación y pérdida del hábitat por cambio 1982; Nowak, 1999), distribuido en la parte de uso de suelo, las carreteras y los incendios oriental de los Andes en Venezuela, en la región forestales sus principales amenazas (Coitiño norte de Argentina, Colombia, Perú, Ecuador, et al., 2013; Miranda et al., 2014). Varias son Bolivia, Brasil y Paraguay. En Paraguay se las investigaciones que reportan Amblyomma distribuyen en casi todos los departamentos del nodosum Koch, 1844 en T. tetradactyla como país (Smith & Ríos, 2018). Ivanovich (1987) y Fairchild et al. (1966)
Recibido: 1.iii.2020 Aceptado: 26.vi.2020 Publicado online: 23.x.2020 1680-4031/2020 Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY 4.0 (https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/). Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020) 61 para Formosa, Argentina y Guglielmone et Se reporta en este artículo a Amblyomma al. (2003); Hayssen (2011); De Quadros et nodosum Koch, como la especie de garrapata al. (2010); Oliveira et al. (2017) en Brasil. colectada en un ejemplar de T. tetradactyla pro- En Paraguay esta especie de Amblyomma fue veniente de la compañía Cabañas, Departamento reportada en un oso hormiguero no identificado de Cordillera, Paraguay, confirmando por pri- por Massi Pallarés & Benitez Usher (1982), en mera vez esta relación hospedero-parásito para la localidad de Garay Cue, Departamento de el país y extendiendo la distribución geográfica Concepción. Existen además otros autores que conocida de esta especie dentro del Paraguay. mencionan la presencia de A. nodosum, para el país como Nava et al. (2017), sin embargo Materiales y métodos estos autores no mencionan el hospedero en el El sujeto de estudio fue en un ejemplar adulto cual fue reportado. hembra de T. tetradactyla de 5 kilogramos de Las garrapatas pueden albergar a un gran peso, rescatado tras ser atacado por perros en número de agentes patógenos, entre los más el Barrio Santa Teresita, Compañía Cabañas, importantes están las Rickettsias, siendo re- Caacupé, Departamento de Cordillera, espe- portadas para A. nodosum: Rickettsia sp. epa cíficamente en las coordenadas geográficas NOD (Ogrzewalska et al., 2009), Rickettsia belli 25°22’7’’S, 57°9’58’’W, 251 msnm, a 54 kms (Moerbeck et al., 2006) y Rickettsia amblyom- de la ciudad de Asunción, Paraguay (Figuras 1 y matis (Karpathy et al., 2016). 2). El animal fue encontrado en el patio de una
Figura 1. Ubicación del Tamandua tetradactyla, Barrio Santa Teresita (A), Compañía Cabañas (B), Departamento de Cordillera (C), Paraguay (D).
Amblyomma nodosum en Tamandua tetradactyla, departamento de Cordillera, Paraguay 62 Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020)
Rio de Janeiro, Brasil, por observación directa en estereoscopio, clasificándolos con la ayuda de la clave para identificación de especies de Serra-Freire & Pinto de Melo (2006), Nuttall & Warburton (1911) y Benavides-Montaño et al. (2018). Se tomaron fotografías de los ejemplares de garrapatas con una cámara de Smartphone (Videocámara trasera, Vídeo 4K a 30 fps y 1080 a 30 y 60 fps, Iphone 7) y se depositaron en la Colección digital, del Laboratorio de Parasito- logía de UNIFAA.
Resultados y discusión Se colectaron un total de nueve ejemplares de Figura 2. Ejemplar de T. tetradactyla rescatado de la garrapatas, siendo la proporción de machos y ciudad de Caacupé, Compañía Cabañas. hembras 8:1 (Figura 3A). Las características casa del barrio Santa Teresita, el cual se ubica morfológicas observadas correspondieron con en las cercanías de un conjunto de cerros que las de Amblyomma nodosum (Neumann, 1899). pertenecen a la Cordillera de los Altos, éste es La hembra tenía un tamaño aproximado de 5,5 un sistema montañoso situado entre los Depar- mm de largo y 3,5 mm de ancho y presentaba el tamentos de Cordillera, Paraguarí y Central, el escudo con ornamentos laterales en forma de Y cual se extiende desde el Rio Paraguay hasta las (Figura 3B); los márgenes mediales y laterales sierras de Ybycuí, y forma parte de la gran Mese- de la placa del espiráculo que divergen medial y ta Brasileña (SENATUR, 2017). Esta Compañía dorsalmente, casi derechos, con amplia prolon- cuenta con aproximadamente 20.000 habitantes, gación dorsal formando un ángulo agudo con el en la misma se fomenta la producción y venta eje anterior-posterior de la placa del espiráculo de plantas (DGEEC, 2015). (Benavides-Montaño et al., 2018). El animal fue trasladado a la Ciudad de Las características por las que se llegó a Asunción, por parte de un habitante de Com- la identificación de los machos son las men- pañía Cabañas, y se procedió a la revisión, cionadas por Nuttall & Warburton (1911) y tratamiento y medicación del mismo, para su Serra-Freire & Melo (2006): el tamaño total posterior liberación en la misma zona donde fue del cuerpo fue de 3,3mm de largo y 3mm de encontrado (Figura 2). Durante la inspección ancho, el escudo es de color pardo, con varias se pudo constatar la presencia de garrapatas, en puntuaciones de 1mm aproximadamente, en las regiones torácica, subaxilar y pélvica. Con las porciones antero-laterales presenta una ayuda de pinzas anatómicas se colectaron y al- mancha pálida muy característica en forma de macenaron la totalidad de las garrapatas presen- J. Inmediatamente por delante de los festones tes en frascos con alcohol al 70% y etiquetados hay un par de manchas dispuestas en forma con información de campo tales como fecha de simétrica, una esparcida en la parte media del colecta, código de colecta y tipo de hospedero escudo y otras en los dos festones externos; el y conservados en un frasco para su posterior surco marginal es ausente; los surcos cervicales identificación (Londtet al., 1979). en forma de depresiones cortas y profundas. La identificación de la garrapata realizó en el Los ojos son planos y pálidos. Los festones no Laboratorio de Parasitología del Centro Univer- son sobresalientes ni bífidos y son más anchos sitario de Valencia (UNIFAA), en el estado de que largos. Las patas de color pardo, de tamaño
José Petters, Lilian Batista, Ana Gatica-Colima, Jesús Manuel Martínez-Calderas & Joaquín Movia Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020) 63
Figura 3. Ejemplares de A. nodosum colectados. A) Todos los ejemplares. B) Ejemplar hembra en la cual se señala el ornamento lateral del escudo en forma de Y). C) Ejemplar macho en el cual se señala el ornamento lateral del escudo en forma de J). medio, cortas y nudosas (Figura 3C). encontrarse en otros Xenarthros como Myr- Amblyomma nodosum es una especie de ga- mecophaga tridactyla, Euphractus sexcinctus, rrapata común en Sudamérica que infesta tanto Bradypus sp., y Tamandua mexicana; roedores al oso hormiguero gigante (Myrmecophaga como Coendu prehensilis, incluso en los caninos tridactyla) como al tamandua (Tamandua te- domésticos y las aves paseriformes quienes son tradactyla) (Aragão, 1936; Nava et al., 2017). los principales anfitriones para adultos y estadios Esta especie a pesar de haber sido reportado inmaduros de A. nodosum, respectivamente para el Paraguay por Massi Pallarés y Benítez (Witter et al., 2016; Nava et al., 2017). Usher (1982), no fue reportada en la especie Esta especie fue descrita para T. tetradactyla T. tetradactyla, los autores mencionan que fue en Argentina por Guglielmone & Nava (2006). colectada de un oso hormiguero no identificado, En Brasil se han identificadoA. cajennense, A. por lo que este trabajo es el primer reporte de parvum y A. nodosum, ésta última la consideran esta garrapata con la identificación del hospe- específica de tamandua (Labruna et al., 2002; dero. Martins et al., 2004), también fueron descri- Varios autores citan a A. nodosum especí- tos A. goeldii y A. maculatum (Aragão 1936; fico para T. tetradactyla, sin embargo estudios Amorim & Serra-Freire 1994; Bitencourth et más recientes demuestran que también pueden al., 2007; Dantas-Torres et al., 2010), y A.
Amblyomma nodosum en Tamandua tetradactyla, departamento de Cordillera, Paraguay 64 Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020) rotundatum (Barros & Baggio, 1992). En Co- Conclusión lombia se obtuvieron garrapatas de esta misma Se confirma la garrapataAmblyomma nodosum especie en T. tetradactyla por Luque (1948). en T. tetradactyla de vida libre. En base a este En Venezuela por Forlano et al. (2013) también estudio se pudo constatar su presencia en el Dis- en T. tetractyla. trito de Caacupé, Departamento de cordillera, En cuanto a la proporción de machos y hem- Paraguay, es el primer reporte de este ectopará- bras, en un trabajo presentado en Venezuela sito para tamandua en Paraguay, pues, a pesar por Forlano et al. (2013), solo encontraron un de haber sido reportado antes para el país, es la macho, sin embargo en Colombia se obtuvieron primera vez que se confirma en este hospedero. 43 ejemplares (33 machos y 12 hembras) de A. nodosum de un tamandua proporción casi de Literatura 3:1 (Robayo-Sánchez et al., 2019). En Brasil Amorim, M., & Serra-freire, N.M. (1994). Soares et al. (2006) encontraron un número Amblyomma nodosum Neumann, 1899 mayor de machos en relación a las hembras descricão morfologica do estadio de lar- de Rhipicephalus sanguineus con una relación va. Revista Brasileira de Parasitologia de 4:1, en caninos de Minas Gerais. También Veternaria, 3:131–142. concuerda con Linardi & Nagem (1973) y Aragão, H. (1936). Ixodidas brasileiros e de Rodríguez et al. (2001) en perros de Belo Ho- alguns paizes limitrophes. Memórias do rizonte, ambos estudios coinciden con que la Instituto Oswaldo Cruz, 31(4): 759–844. diferencia entre machos y hembras es de 2:1. Barros, D. M., & Baggio, D. (1992). Ecto- Lo cual coincide con la proporción encontrada parasites Ixodida Leach, 1817 on wild en el presente reporte, siendo los machos más mammals in the state of Parana, Brasil. numerosos. Esto puede ocurrir debido al hecho Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, que las hembras se desprenden del hospede- 87: 291–296. ro para realizar la oviposición y los machos Benavides-Montaño J.A., Jaramillo-Cruz, C.A. continúan en el hospedero por más tiempo & Mesa-Cobo, N.C. (2018). Garrapatas (Yousfi-Monod, 1985). Ixodidae (Acari) en el valle del cauca, El vector juega un papel muy importante en Colombia. Boletín Científico, Centro la transmisión de enfermedades rickettsiales de Museos, Museo de Historia Natural, según lo reportado por Nava et al. (2017), por 22(1): 131–150. lo que debería de ser considerado como una Bitencourth, K, Friciello Teixeira, R.H., Amo- prioridad para el sistema de prevención de en- rim, M., Salles Gazêta, G. & Serra-Freire, fermedades trasmitidas por vectores. N.M. (2007). Analise do numero decerdas La detección de ectoparásitos vectores en internas do orgao de Haller de larvas de animales silvestres está asociada al riesgo de Amblyomma nodosum Neumann (Acari, transmisión de patógenos a otros animales sil- Ixodidae). Revista Brasileira de Entomo- vestres e incluso a domésticos, como también logia, 51:58–61. al propio ser humano. En los últimos años se Coitiño, H.I., Montenegro, F., Fallabrino, A., ha observado un mayor arribo de especies sil- González, E.M. & Hernández, D. (2013). vestres a zonas urbanas, principalmente por la Distribución actual y potencial de Cabas- pérdida o fragmentación de su hábitat, como sous tatouay y Tamandua tetradactyla en también el crecimiento desproporcionado de las el límite sur de su distribución: implican- poblaciones humanas hacia las regiones donde cias para su conservación en Uruguay. estos habitan (Coitiño et al., 2013; Miranda et Edentata, 14: 23–34. al., 2014). Dantas-Torres, F., et al. (2010). Ticks on captive
José Petters, Lilian Batista, Ana Gatica-Colima, Jesús Manuel Martínez-Calderas & Joaquín Movia Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020) 65
and free-living wild animals in northeast- in North, Central and South America. ern Brazil.Experimental and AppliedAca- International Journal of Systematic and rology50:181–189. Evolutive Microbiology, 66: 5236–5243. Quadros, R.M., Benedet, R.C., Mazzolli, M., Linardi, P.M & Nagem, R.L. (2003). Pulicídeos & Marques, S.M. (2009). Amblyomma e outros ectoparasitos de cães de Belo nodosum (Acari: Ixodidae) infesting col- Horizonte e municípios vizinhos. Revista lared anteater (Tamandua tetradactyla , Brasileira de Biologia, 33(4): 529–538. Linnaeus, 1758) in Urupema, Santa Cata- Londt, J.G., Horak, I.G & DeVillers, I.L. (1979). rina, Brazil. Biociências, 17(1): 109–110. Parasites of domestic and wild animals DGEEC (2015). Proyección de la población por in South Africa. XII. The seasonal inci- sexo y edad, según distrito, 2000-2025: dence of adult ticks (Acarina: Ixodidae) Revisión 2015. Secretaría Técnica de on cattle in the Northem Transvaal. The Planificación y Desarrollo Económico y Onderstepoort Journal of Veterinary Social. 583 pp. Research, 46(1): 31–39. Fairchild, G.B., Kohls, G.M. & Tipton, V.J. Massi Pallarés, R. & Benitez Usher, C.A. (1966). The ticks of Panama (Acarina: (1982). De la distribución de Ixodina (Van Ixodoidea). pp. 167–219, in Wenzel, Hammer, 1968) en el Paraguay. Revista W.R. & Tipton, V.J. (eds.) Ectoparasites Paraguaya de Microbiología, 17, 49–52. of Panama. Chicago: Field Museum of Miranda, F., Fallabrino, A., Arteaga, M., Natural History. xii + 861 pp. Tirira, D.G., Meritt, D.A. & Superi- Forlano, R.M., Mujica, L.F., Gallardo, Y.J. & na, M. (2014). Tamandua tetradac- Rodríguez, L.J. (2013). Identificación de tyla. The IUCN Red List of Threatened ectoparásitos en Oso melero (Tamandua Species 2014: e.T21350A47442916. tetradactyla), Estado de Lara, Venezuela. [Consulted: 6.ii.2020.]
Amblyomma nodosum en Tamandua tetradactyla, departamento de Cordillera, Paraguay 66 Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay Vol. 24, Nº 2 (Diciembre 2020)
de la Société Zoologique de France, 12, status of Paraguayan Xenarthra: towards a 107-294. better understanding. Edentata, 19: 1–29. Nowak, R.M. (1999). Walkers’ Mammals of the Soares, A.O., Souza, A.D, Feliciano, E.A., world. Baltimore and London: The Johns Rodrigues, A.F.S.F., D’Agosto, M. & Hopkins University Press. pp. 2015 pp. Daemon, E. (2006). Avaliação ectopa- Nuttall, G.H.F. & Warburton, C. (1911). Ticks: a rasitológica e hemoparasitológica em Monograph of the Ixodoidea: Part 2. Pp. cães criados em apartamentos e casas 150–348, in Nuttall, G.H.F., Warburton, com quintal na cidade de Juiz de Fora, C., Cooper, W.F. & Robinson, L.E. (eds). MG. Revista Brasileira de Parasitologia Ticks: a monograph of the Ixidoidea. Veterinária, 15(1): 13–16. (1908–1915). Cambridge: Cambridge Rodarte, R.R.P. (2010). Tamanduá-mirim University Press. 550 pp. (Tamandua tetradactyla). Bicho da vez, Oliveira, G.M.B., Martins, T.F., Pereira, L.C.M., Museu de Zoologia João Moojen, Univer- Nicola, P.A. & Horta, M.C. (2017). Ocor- sidade Federal de Viçosa, 23: 1–3. rência de carrapatos em Tamandua tetra- Robayo-Sánchez, L., Ramirez-Hernández, A. & dactyla (Linnaeus, 1758) na Caatinga, Cortés-Vecino, J. (2019). Caracterización Nordeste do Brasil. Arquivo Brasileiro de morfológica y molecular de Amblyomma Medicina Veterinária e Zootecnia, 69(4), nodosum colectadas de un oso melero 865–869. (Tamandua tetradactyla): Reporte de Ogrzewalska, M., Pacheco, R.C., Uezu, A., Ri- caso. P. 14 in Asociación Colombiana chtzenhain, L.J., Ferreira, F. & Labruna de Zoología (ed.). Libro de resúmenes, M.B. (2009). Rickettsial infection in Am- V Congreso Colombiano de Zoología. blyomma nodosum ticks (Acari: Ixodidae) Bogotá: Asociación Colombiana de Zo- from Brazil. Annals of Tropical Medicine ología. 530 pp. and Parasitology, 103: 413–425. Wetzel, R.M. (1975). The species of Tamandua SENATUR (2017). Departamento de Cordille- Gray (Edentata, Myrmecophagidae). ra. La cordillera de los Altos. [Consulted: Proceedings of the Biological Society of 23.i.2020]
José Petters, Lilian Batista, Ana Gatica-Colima, Jesús Manuel Martínez-Calderas & Joaquín Movia