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Volumen 61 No. 4 Octubre-diciembre 2016 Cactáceas y Suculentas Mexicanas es una revista trimestral de circulación Editor Fundador Jorge Meyrán internacional y arbitrada, publicada por la Sociedad Mexicana de Cacto- Consejo Editorial logía, A.C. desde 1955, su finalidad es promover el estudio científico y Anatomía y Morfología despertar el interés en esta rama de la botánica. Dra. Teresa Terrazas Instituto de Biología, unam El contenido de los artículos es responsabilidad exclusiva de los autores y Ecología se encuentran bajo la licencia Creative Commons . Dr. Arturo Flores-Martínez Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, ipn Dr. Pablo Ortega-Baes La revista Cactáceas y Suculentas Mexicanas se encuentra registrada Universidad de Salta Argentina en los siguientes índices: cab Abstracts, BIOSIS (Thomson Reuters), Etnobotánica Periodica y Latindex. Dr. Javier Caballero Nieto Jardín Botánico ib-unam Evolución y Genética The journal Cactáceas y Suculentas Mexicanas is a publication of the Dr. Luis Eguiarte Mexican Society of Cactology, published since 1955. Instituto de Ecología, unam Fisiología The articles are under the Creative Commons license . Dr. Oscar Briones Instituto de Ecología A. C. The journal Cactáceas y Suculentas Mexicanas is registered in Florística M. en C. Francisco González Medrano the following indices: cab Abstracts, BIOSIS (Thomson Reuters), Periodica Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco and Latindex. Horticultura Dr. Candelario Mondragón Jacobo, inifap-uaq Dirección editorial (editor’s address): Cactáceas y Suculentas Mexicanas, Dr. Elhadi Yahia Universidad Autónoma de Querétaro Instituto de Ecología, unam, Aptdo. Postal 70-275, Cd. Universitaria, Química y Biotecnología 04510, México, D.F. Dr. Francisco Roberto Quiroz Figueroa Instituto de Biotecnología, unam Correo electrónico: [email protected] Sistemas Reproductivos Dr. Francisco Molina F. Instituto de Ecología Campus Hermosillo, unam Suscripciones Dr. Jafet Nassar Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas El costo de suscripción a la revista es de $480.00 para México y 45 Taxonomía y Sistemática Dr. Fernando Chiang USD o 39 para el extranjero. Suscripción y entrega en Lab. Genética Instituto de Biología, unam y Ecología, Instituto de Ecología, UNAM (Dra. Mariana Rojas) $400.00. Dr. Roberto Kiesling cricyt, Argentina •Pago de suscripción mediante depósito en BBVA Bancomer a la cuenta: Dr. John Rebman 0446308554 a nombre de Palabra en Vuelo SA de CV. Museo de Historia Natural, San Diego •Para transferencia en el mismo banco y cuenta con la clabe: Editores 012180004463085547. Dr. Jordan Golubov uam-Xochimilco •Para transferencia internacional añadir la clave: BCMRMXMMPYM. Dra. María C. Mandujano Sánchez •Mediante PayPal enviar a la cuenta con el correo: Instituto de Ecología, unam Dr. Humberto Suzán Azpiri [email protected] Facultad de Ciencias Naturales, uaq, campus Juriquilla Enviar comprobante de pago a los correos: [email protected] Asistentes editoriales y [email protected] Dra. Mariana Rojas Aréchiga Instituto de Ecología, unam Dra. Guadalupe Malda Barrera Subscription rates (includes shipment): 45.00 USD or 39.00 . Facultad de Ciencias Naturales, uaq, campus Juriquilla •For national bank transfer in BBVA Bancomer with the account: Diseño editorial y versión electrónica 0446308554, CLABE: 012180004463085547. Palabra en Vuelo, SA de CV •For international bank transfer in the same bank and account add Impresión the code: BCMRMXMMPYM. Litográfica Dorantes SA de CV •For payment via PAYPAL, send the paid amount to , then send proof of payment to and Presidenta Fundadora Dra. Helia Bravo-Hollis † [email protected] Presidente Consulta de la revista en formato digital en la siguiente liga (electronic Christian Brachet Ize editions available at the following link): Vicepresidente web.ecologia.unam.mx/cactsucmex Alberto Pulido Aranda Tesorera Se autoriza la reproducción total o parcial Roxana Mondragón Larios de los artículos siempre y cuando se cite la Vocal fuente y no sea con fines de lucro. Araceli Gutiérrez de la Rosa La Sociedad Mexicana de Cactología, AC agradece Fotografía de portada: al Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Panorámica de la colección del Jardín Botánico Regional de Cadereyta, Querétaro Querétaro (concyteq) por el financiamiento para la Daniel Camacho Martínez impresión de este número. Vol. 61 No. 3 2016 99

Volumen 61 No. 4 octubre-diciembre 2016

Contenido

Biología reproductiva de la subfamilia (Cactaceae) Camacho-Velázquez A, Rios-Carrasco S & Vázquez-Santana S...... 100 Jardín Botánico Regional de Cadereyta "Ing. Manuel González de Cosío". 25 años construyendo un emplazamiento funcional para la conservación de la flora de Querétaro Sánchez Martínez E, Maruri Aguilar B & Hernández Martínez M...... 128

Contents

Reproductive biology of the subfamily Cactoideae (Cactaceae) Camacho-Velázquez A, Rios-Carrasco S & Vázquez-Santana S...... 100 Cadereyta Regional Botanic Garden "Ing. Manuel González de Cosío". 25 years developing a place for the conservation of Queretaro's flora Sánchez Martínez E, Maruri Aguilar B & Hernández Martínez M...... 128 100 Cact Suc Mex (2016) 61(4):100-127

Biología reproductiva de la subfamilia Cactoideae (Cactaceae)

Camacho-Velázquez Aldebaran1*, Rios-Carrasco Sandra1 & Vázquez-Santana Sonia1*

Resumen

Las especies de la subfamilia Cactoideae presentan una gran variedad de sistemas y combinaciones reproductivas eficientes para dejar descendencia. Algunas especies tienen la capacidad de reproducirse tanto sexual (lo cual incluye meiosis y fecundación) como asexualmente (apomixis y propagación vegetativa). La reproducción asexual puede favorecer combinaciones de genes probados, pero que a su vez fueron adquiridos por vía sexual. En Cactoideae como en el resto de las angiospermas, los atributos florales como la presencia o ausencia de dicogamia, hercogamia o de sistemas de incompatibilidad, la producción de flores unisexuales, la eficiencia de los polinizadores y la forma de dispersión de los propágulos van a determinar la forma en que se unen los gametos para realizar la fecundación (autogamia o alogamia). Los sistemas de cruza que se han reportado en Cactoideae son 83 especies que presentan entrecruza y 38 con sistemas mixtos (entrecruza y autocruza). Palabras clave: Sistemas de cruza, sistemas sexuales.

Abstract

The of the subfamily Cactoideae exhibit a wide variety of sexual systems and efficient reproductive combinations to leave offspring. Some species have the ability to reproduce both sexually (which includes meiosis and fertilization) and asexually (apomixis and vegetative propagation). Asexual reproduction can encourage combinations of tested genes but forgo the possibility of increased genetic diversity. In Cactoideae as in the rest of angiosperms, floral traits such as the presence or absence of dichogamy, herkogamy, incompatibility systems, production of unisexual flowers, the efficiency of pollinators and the form of propagule dispersal will determine how gametes are combined during fertilization (selfing or outcrossing). In the Cactoideae 83 species have been reported to have an outcossing mating system and 38 are reported as having mixed mating system. Keywords: Mating systems, breeding systems.

Introducción dencia. En el caso de las plantas abarca los mecanismos de propagación (sexual y/o La biología reproductiva estudia los dife- asexual), los sistemas de cruza, la biología rentes aspectos involucrados en la repro- floral, la expresión del sexo, las recompensas ducción de una especie para dejar descen- ofrecidas a los visitantes florales, los agentes

1 Laboratorio de Desarrollo en Plantas. Departamento de Biología Comparada, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, Ciudad de México, México. *Autores de correspondencia: [email protected], [email protected] Vol. 61 No. 3 2016 101 Aldebaran Camacho-V Aldebaran Camacho-V Aldebaran Camacho-V Alberto Carrasco Gómez Alberto Carrasco Gómez Fátima Barrón Pacheco Aldebaran Camacho-V Sandra Rios Carrasco FOTO 1. Diversidad de flores en Cactoideae. A)Echinocereus cinerascens. B) gracilis. C) Strombocactus disciformis subsp. disciformis. D) Turbinicarpus alonsoi. E) Bergerocactus emoryi. F) Peniocereus sp. G) Pilosocereus sp. H) Echinocereus sp. polinizadores, los dispersores de semillas y no et al. 2010). La forma en la cual se unen su interacción con el ambiente (Richards los gametos para efectuar la fecundación, o 1997). Dichas características conformarán bien, los sistemas de cruza, dependerán de estrategias reproductivas que definan la varios atributos florales como la separación sobrevivencia y el mantenimiento de las temporal (dicogamia) y espacial (hercoga- poblaciones. mia) de los órganos sexuales, la presencia o Entre las estrategias reproductivas se ausencia de sistemas de autoincompatibili- encuentran la reproducción sexual por dad, y de la producción de flores unisexuales medio de la fecundación, y la reproducción tanto en el mismo individuo (monoicismo) asexual que implica propagación vegetativa como en individuos diferentes (dioicismo; y en algunos casos apomixis (Reyes-Agüero Barret 1998, 2002; Ainsworth 2000). Asi- et al. 2006; Godínez-Álvarez et al. 2008). La mismo, dichas características están rela- reproducción sexual de una determinada es- cionadas con la presencia y la conducta de pecie puede ocurrir por medio de autocruza los polinizadores (Kephart et al. 1999). A o entrecruza, que son las vías en las que los largo plazo, eventos como la polinización, gametos se dispersan y se unen para llevar a la fecundación y la posterior dispersión cabo la fecundación (Richards 1997; Tepedi- de las semillas establecerán la distancia 102 genética entre los individuos de una misma (Gibson & Nobel 1986). Pueden ser diurnas especie y la manera en la cual se combine o nocturnas, de 1 a 30 cm de longitud (An- la información genética que se transmite derson 2001; Arias & Flores 2013; Foto 1). de generación en generación (Baker 1955). La mayoría de las flores de Cactoideae son En la familia Cactaceae la amplia ver- hermafroditas, sin embargo, de las especies satilidad reproductiva en algunos de sus estudiadas hasta el momento nueve pre- géneros, desempeña un papel importante sentan flores unisexuales (Rebman 2001; en la estrategia ecológica de adaptación a Orozco-Arroyo et al. 2012). la aridez. Hay especies que tienen la capaci- dad de reproducirse sexual y asexualmente Sistemas sexuales (Reyes-Agüero et al. 2006; Mandujano et al. Los sistemas de reproducción sexual in- 2010; Arias & Flores 2013). La subfamilia cluyen todos los aspectos de la expresión Cactoideae cuenta con aproximadamente sexual en las flores, como la forma en la 107 géneros distribuidos en nueve tribus cual el androceo y el gineceo se posicionan (Anderson 2001; Arias & Flores 2013). La temporal, espacial y funcionalmente en los información sobre la biología reproduc- individuos de una población (distribución tiva es escasa en este grupo debido a sus del sexo). Esto afecta la contribución gené- características de lento crecimiento, ciclos tica relativa hacia la siguiente generación de vida largos, a la diversidad de formas de de los individuos de una especie, teniendo vida, a sus rutas fotosintéticas y variedades consecuencias directas sobre los sistemas florales. La investigación realizada se ha cen- de cruza (Thomson & Barrett 1981; Dafni trado en estudiar la morfología, fisiología y 1992; Barrett 1998). Entre el 90 - 94 % de las taxonomía (Mandujano et al. 2010). En este angiospermas son hermafroditas (Dellapor- trabajo se concentra información que abor- ta & Calderón-Urrea 1993; Renner & Rick- da el conocimiento sobre las características lefs 1995). La presencia de ambos órganos de las flores, los sistemas de reproducción reproductivos en una flor bisexual aumenta sexual, los sistemas de cruza y los poliniza- la posibilidad de la autopolinización, com- dores en la subfamilia Cactoideae. prometiendo la variabilidad genética de las especies (Kuusk 2003). Las angiospermas Las flores en Cactoideae presentan diversos mecanismos reproduc- Una de las características que distinguen a tivos para impedir los efectos deletéreos las cactáceas es la presencia de aréolas. Se de la depresión endogámica, promoviendo trata de zonas meristemáticas con la capa- la variabilidad genética y la heterocigosis. cidad de dar origen a tallos, hojas o flores Entre estos mecanismos se encuentran: 1) (Bravo-Hollis 1978), generalmente se forma La producción de flores unisexuales feme- una flor por aréola (Anderson 2001). Las ninas o masculinas en la misma planta, flores de las Cactoideae son sésiles, solitarias conocido como monoicismo; o en diferentes o raramente agrupadas, de color blanco, individuos, llamado dioicismo como en amarillo, naranja, rojo, púrpura o rosa, Echinocereus coccineus (Hoffman 1992). 2) generalmente con simetría actinomorfa, La dicogamia o separación temporal en las pocas especies presentan simetría zigomor- funciones masculinas y femeninas de flores fa como las de Cleistocactus y Schlumbergera hermafroditas, mediante dos tipos, la pro- Vol. 61 No. 3 2016 103 toginia que ocurre cuando los estigmas son dios estaminales y carpelares. Conforme receptivos antes de que se libere el polen, avanza el desarrollo embriológico, factores y la protandria cuando el polen se libera genéticos que desencadenan la muerte ce- antes de que los estigmas sean receptivos. lular programada (mcp) y que regulan los 3) La hercogamia es un mecanismo que niveles hormonales, causan el detenimiento implica la separación espacial de estigmas del desarrollo de uno de los dos verticilos y de anteras dentro de la misma flor como sexuales (Dellaporta & Calderón-Urrea, en Oreocereus celsianus (Larrea-Alcázar & 1994; Greenberg 1996; Calderón-Urrea & López 2011). 4) La autoincompatibilidad es Dellaporta, 1999; Coimbra et al. 2004; Hart- la incapacidad de una planta hermafrodita wig et al. 2011; Orozco-Arroyo et al. 2012; de producir cigotos fértiles producto de la Golenberg & West 2013; Flores-Rentería et autopolinización (Dellaporta & Calderón- al. 2013). Urrea 1993; Barret 1998, 2002; Ainsworth En dos especies de la subfamilia Opun- 2000; Cruz et al. 2001). tioideae: Opuntia stenopetala (Flores-Rente- La mayoría de las especies de cactá- ría et al. 2013) y O. robusta (Alfaro 2008) se ceas son hermafroditas, pero rara vez son ha propuesto que ocurre mcp atemporal o unisexuales por atrofia de los estambres errónea en anteras de flores femeninas, lo o del pistilo (Arreola 1997). Sin embargo, que puede originar esterilidad masculina. sólo 28 especies agrupadas en 8 géneros Mientras que en O. robusta (Hernández se han reportado con poblaciones con un 2008) y Echinocereus polyacanthus (Cac- tipo diferente a la condición hermafrodita, toideae), células de la placenta y óvulos tales como los sistemas: dioico, ginodioico, (específicamente en el funículo y la nucela) trioico y subdioico (Rebman 2001; Orozco- de flores masculinas presentan mcp, lo Arroyo et al. 2012). Dentro de la subfamilia cuale conduce a la esterilidad femenina Cactoideae las especies Echinocereus coccineus (Hernández 2011). Por otra parte, en O. (Hoffman 1992; Foto 2A-B), E. polyacanthus stenopetala se ha propuesto que las auxi- (Hernández 2011) y E. yavapaiensis (Baker nas juegan un papel importante durante 2006) presentan un sistema dioico. Algunas el desarrollo del gineceo, sugiriendo que especies que presentan poblaciones ginodioi- modificaciones en la homeostasis de las cas son Selenicereus innesii (Kimnach 1982), auxinas son fundamentales en la evolución blossfeldiana (Rebman 2001), de la unisexualidad en esta especie, es decir, M. dioica (Lindsay & Dawson 1952; Sánchez una baja acumulación de auxinas en etapas 2007), M. neopalmeri (Lindsay & Dawson tempranas del desarrollo del gineceo lleva 1952) y Pachycereus pringlei (Fleming et al. a una interrupción en la diferenciación 1994; Foto 2C), estas últimas tres especies y/o en el crecimiento carpelar, originando al igual que Echinocereus mombergerianus (Re- flores estériles femeninas (Orozco-Arroyo bman 2003) también presentan poblaciones et al. 2012). Por lo tanto, se puede sugerir con un sistema trioico. Estos trabajos están que la mcp y/o modificaciones en la ho- sustentados, en la mayoría de ellos, en el meostasis de alguna fitohormona pueden desarrollo floral y viabilidad de los gametos. estar involucradas en la unisexualidad de En general, las especies que presentan flores las especies de Cactoideae que presentan unisexuales inician el desarrollo de primor- flores estaminadas o pistiladas. 104 Rocío Hernández Cruz Alberto Carrasco Gómez Rocío Hernández Cruz FOTO 2. Especies con flores unisexuales. A) Flor femenina deEchinocereus coccineus. B) Flor masculina de Echinocereus Coccineus. C) Individuo femenino de Pachycereus pringlei. Una cuestión relevante para las especies anteras (Pimienta-Barrios & Del Castillo con poblaciones dioicas, es que para que se 2002). Un patrón similar de protandria ex- formen semillas se requiere de vectores que hibe Pilosocereus royenii (Rivera-Marchand & transporten el polen (Bawa 1980; Bawa y Ackerman 2006) y siete especies del género Beach 1981). En caso de ser polinizadas por Ariocarpus (Martínez-Peralta et al. 2014a; animales, la producción de semillas se ve Cuadro 1). Para este último género, los comprometida por la reducción de indivi- autores mencionan que a nivel poblacional, duos con flores que contienen un solo tipo las flores tienen una longevidad de dos días, de gametos o por escacez de polinizadores. de tal manera que el primer día funcionan Se dificulta el arribo de gametos provenien- como donadoras de polen y el segundo como tes de plantas masculinas a flores de plantas receptoras de éste. Asimismo, señalan que femeninas, resultando en una baja tasa de en A. fissuratus la mayoría de las flores tienen reclutamiento de nuevos individuos. el estigma receptivo dos horas después de la liberación del polen. Por otra parte, cuando Dicogamia, hercogamia la receptividad del estigma y liberación de y sistemas de incompatibilidad polen se sobrelapan, se considera como di- Existen otros mecanismos que favorecen la cogamia incompleta (Lloyd & Webb 1986) entrecruza en flores hermafroditas. Uno de como ocurre en las especies del género ellos es la dicogamia (separación temporal Ariocarpus (Martínez-Peralta et al. 2014a). de los sexos), un mecanismo poco explorado Otro caso particular de protandria es el dentro de las cactáceas, con casos de protan- de Ferocactus histrix, en donde la liberación dria (Mandujano et al. 2010). En Hylocereus de polen ocurre los dos o tres primeros spp. el estigma es receptivo alrededor de días de antesis, mientras que los lóbulos tres horas después de la dehiscencia de las estigmáticos permanecen cerrados. En los Vol. 61 No. 3 2016 105 próximos dos días los lóbulos estigmáti- Melocactus curvispinus (Nassar et al. 2001), cos se extienden y sirven de plataforma Pilosocereus moritzianus (Nassar et al. 1997), de aterrizaje para los polinizadores y de P. royenii (Rivera-Marchand & Ackerman esta manera el polen de otra flor puede ser 2006) y Wigginsia vorwerckiana (Chaves depositado (Del Castillo 1994). En dicho 2000; Cuadro 1). caso se ha visto que la autogamia es poco o La hercogamia puede ser un proceso varia- nada efectiva para la formación de frutos y ble y dinámico dentro de las poblaciones de semillas (Del Castillo 1994). La protandria algunas especies que carecen de un sistema parece ser un mecanismo efectivo para de autoincompatibilidad (Nassar & Ramírez disminuir la autofecundación e incrementar 2004; Jiménez 2008), lo que provoca que las la entrecruza, sin embargo, la endogamia anteras de algunas flores alcancen el nivel se puede dar por vía geitonogamia en los del estigma durante el ciclo de vida floral, y individuos que presenten una maduración al momento del cierre de la flor las anteras asincrónica de sus flores (Del Castillo 1988). colapsen contra los lóbulos estigmáticos fa- El segundo mecanismo es la hercogamia, voreciendo la autopolinización. Esto ha sido una separación espacial entre las anteras reportado para Hypoxis decumbens (Hypoxi- y el estigma, y “aparentemente” es un daceae; Raimúndez & Ramírez 1998), donde mecanismo frecuente entre las cactáceas dicho mecanismo asegura la producción de (Mandujano et al. 2010). Se ha observado semillas en plantas autocompatibles con que esta diferenciación espacial general- entrecruza, un “seguro contra fallas” (Faegri mente está vinculada genéticamente a un & Van Der Pijl 1979). Otra posibilidad de sistema de autoincompatibilidad, lo cual asegurar la autofecundación es que durante ha servido para proponer que la hercogamia la antesis las anteras estén liberando polen y tiene la función de evitar la interferencia el estigma se encuentre receptivo, y por los entre las anteras y el estigma (Webb & movimientos de cierre y apertura de la flor Lloyd 1986). Dentro de la subfamilia se provoque el contacto entre ellos. Cactoideae algunos ejemplos de especies Estos dos mecanismos de dicogamia y que presentan estilos más largos que los hercogamia que varias especies hermafro- estambres y sistemas de incompatibilidad ditas han desarrollado para evitar en gran son siete especies del género Ariocarpus medida la autopolinización y promover la (autoincompatibilidad parcial; Martínez- entrecruza actúan más como promotores Peralta et al. 2014a, 2014b), Cleistocactus del intercambio de polen que como barreras baumannii, C. smaragdiflorus (Gorostiague para la autofecundación (Webb & Lloyd & Ortega-Baes 2016), cornife- 1986; Lloyd & Webb 1986). Por lo tanto, ra, Stenocactus anfractuosus (Fuentes 2012), aún existe la posibilidad de introgresar con Peniocereus greggii, P. striatus (Raguso et al. los padres, con otros individuos de la pro- 2003), Pilosocereus lanuginosus (Nassar et al. genie o con parientes genéticamente muy 2003) y Stenocereus queretaroensis (Ibarra- cercanos. Para contender con este problema, Cerdeña et al. 2005). Sin embargo, algunas un gran número de especies desarrollaron especies que presentan algún grado de her- un mecanismo genético-bioquímico de cogamia son autocompatibles, por ejemplo: reconocimiento y rechazo específico del po- Echinocactus platyacanthus (Jiménez 2008), len, conocido como sistema de autoincom- 106 patibilidad (Jiménez-Durán & Cruz-García nos autores mencionan que se encuentran a 2011; Cruz-García & González-Zamora lo largo de la filogenia (Strong & Williamson 2013). La autoincompatibilidad se distribu- 2007). Algunos autores han propuesto la ye ampliamente en las angiospermas y se ha presencia de autoincompatibilidad total o descrito en miembros de 91 de 415 familias parcial como respuesta a la formación de (Cruz-García & González-Zamora 2013). frutos en experimentos de autopolinización Este mecanismo le permite al pistilo reco- controlada y crecimiento de tubos polínicos nocer y rechazar el polen propio y aceptar en la subfamilia Cactoideae, por ejemplo, aquel de plantas genéticamente relaciona- en siete especies de Ariocarpus (Martínez- das, fomentando la polinización cruzada Peralta et al. 2014b), y en cha- y evitando la endogamia (Jiménez-Durán maecereus (Boyle & Idnurm 2001), Hatiora & Cruz-García 2011; Ávila & Cruz-García gaertneri, H. rosea, H. × graeseri (Boyle 2003), 2011). La autoincompatibilidad está contro- Schlumbergera russelliana, S. truncata y S. × lada genéticamente por el locus multialélico buckleyi (Boyle 1997, 2003), Astrophytum as- S, el cual codifica la determinante mascu- terias (Martínez 2007; Strong & Williamson lina (expresada en el polen) y la femenina 2007), Cleistocactus baumannii (Gorostiague (expresada en el pistilo), especificando la & Ortega-Baes 2016), Coryphanta cornifera, reacción del reconocimiento y rechazo del Stenocactus anfractuosus (Fuentes 2012), para polen. Hay dos tipos de autoincompati- otras especies revisar Cuadro 1. bilidad a nivel genético: a) el sistema de Los sistemas de autoincompatibilidad autoincompatibilidad gametofítico (sig) tienen consecuencias significativas en po- y b) el sistema de autoincompatibilidad blaciones pequeñas de especies amenazadas esporofítico (sie). En los sistemas sig los o raras, ya que limitan el número de cruzas componentes que determinan la incom- compatibles en una población, debido a que patibilidad son expresados por el genotipo existe mayor dificultad de encontrar una pa- haploide del polen (gametofito masculino), reja para formar descendencia (efecto Allee, mientras en los sie la incompatibilidad Busch & Schoen 2008). Asimismo, el des- está determinada por el genotipo diploide pliegue floral se ve desfavorecido o limitado de la planta madre (esporofito; Jiménez- y posiblemente hay una disminución en la Durán & Cruz-García 2011; Cruz-García cantidad de polinizadores. La producción & González-Zamora 2013). de progenie vía autofecundación a través Los métodos más frecuentes para deter- de los genotipos compatibles, podría llevar minar si las plantas presentan sistemas de a la pérdida de sistemas de autoincompa- incompatibilidad son la comparación entre tibilidad y con esto los individuos puedan el éxito reproductivo en polinizaciones autofecundarse y adicionar individuos a la controladas de autocruza y de entrecruza, población de una manera menos costosa así como la observación del crecimiento del (Stephenson et al. 2000), como puede ocu- tubo polínico y la formación de las semillas rrir para Ariocarpus agavoides, A. kotscoube- en ambos tratamientos (Martínez-Peralta et yanus, A. bravoanus, A. fissuratus, A. retusus, al. 2014a, 2014b). Dentro de la familia Cac- A. trigonus (Martínez-Peralta et al. 2014b), taceae los sistemas de autoincompatibilidad Ferocactus cylindraceus, F. wislizeni (McIntosh han sido poco estudiados, sin embargo, algu- 2002) y Oreocereus celsianus (Larrea-Alcázar Vol. 61 No. 3 2016 107

& López 2011), ya que además de producir calificado como una transición entre los pocas flores presentan un sistema autoin- dos extremos del gradiente entrecruza y compatible parcial, lo que podría sugerir que autogamia (Barrett 2002). Las especies que estos sistemas no son estáticos en dichas poseen este tipo de sistema promueven la poblaciones. La autoincompatibilidad no es recombinación y también aseguran la repro- un carácter discreto, puesto que las pobla- ducción. Sin embargo, al producir semillas ciones pueden variar de ser completamente por autofecundación enfrentan depresión autoincompatibles hasta mostrar variación por endogamia y una reducción en la ade- intra o inter-poblacional dependiendo de lo cuación de la población (Charlesworth & estricto en el sistema de autoincompatibili- Charlesworth 1987; Barrett 2000). Una dad (Ferrer & Good-Avila 2007). evaluación precisa sobre los sistemas de cruza puede obtenerse de manera directa, Sistemas de cruza mediante tratamientos de polinizaciones Los sistemas de cruza representan las vías en controladas (Dafni 1992). Es posible hacer las que los gametos se dispersan y se unen una aproximación de cómo se da el encuen- para formar semillas, y son la autocruza y la tro de los gametos mediante los atributos entrecruza (Richards 1997; Tepedino et al. florales, estas características en conjunto 2010). La autocruza es cuando el polen de (denominadas sistemas de apareamiento) una flor es depositado sobre el estigma de la están estrechamente asociados a la auto- misma flor, o cuando el polen de una flor es cruza y a la entrecruza (Ornduff 1969). Se transferido a otra flor del mismo individuo. han propuesto dos niveles para categorizar De esta manera se asegura la fecundación de a los sistemas de apareamiento (Cruden un individuo en condiciones adversas o en 1977). El primero se basa en las caracterís- ausencia de polinizadores efectivos, además ticas florales y se conoce como índice de tiene un bajo costo energético. Sin embargo, entrecruza. Éste toma en consideración promueve la pérdida de heterocigosidad la hercogamia, la dicogamia y el diámetro y la descendencia presenta depresión por de la flor. El segundo es el cociente polen/ endogamia (Kephart et al. 1999). En cam- óvulos (p/o). El sistema de apareamiento bio, la entrecruza ocurre cuando el polen definido a partir de características florales de una flor es transportado al estigma de es un acercamiento al sistema de cruza de otra flor de diferente individuo. La entre- una especie (Dafni 1992). cruza promueve el intercambio genético Los sistemas de cruza en la familia generando diversidad en la descendencia. Cactaceae se relacionan en parte con la El gasto energético es mayor porque debe forma de vida y longevidad de las especies ofrecer recompensas para los polinizadores; concernientes a cada subfamilia, así como sin embargo, la entrecruza puede ocurrir sus interacciones bióticas y abióticas. Dentro entre parientes cercanos sin excluir que la de las especies pertenecientes a la subfami- población padezca depresión endogámica lia Pereskioideae prevalece la entrecruza, (Richards 1997; Tepedino et al. 2010). Existe en cambio en Opuntioideae y Cactoideae un último sistema de cruza, el mixto, el existe la entrecruza, autocruza y sistemas cual combina las características de los dos mixtos (Mandujano et al. 2010). En la tribu anteriores. Los sistemas mixtos se han de la subfamilia Cactoideae, algunos 108 Aldebaran Camacho Velázquez Aldebaran Camacho Velázquez Adriana Puente Aguirre FOTO 3. Especies con sistema mixto A) Echinocactus platyacanthus y B) Hylocereus undatus, con entrecruza C) Neobuxbaumia mezcalaensis. ejemplos de taxa que presenta entrecruza glaucescens (Colaço et al. 2006), Pilosocereus son: Ariocarpus scaphirostris (Martínez-Peralta chrysacanthus (Valiente-Banuet et al. 1997b) et al. 2014a, 2014b), Coryphanta cornifera y P. lanuginosus (Nassar et al. 2003). Con (Fuentes 2012), Mammillaria huitzilopochtli sistema mixto Cereus portoricensis (Rojas- (principalmente autoincompatible, xenóga- Sandoval & Meléndez-Akerman 2009), Me- mo facultativo; Flores-Martínez et al. 2013), locactus andinus, M. schatzlii (en esta última entre otras especies (Cuadro 1); con sistemas predomina la entrecruza; Nassar et al. 2007), mixtos seis especies del género Ariocarpus M. curvispinus (Nassar et al. 2001; Nassar & (con sistema de autoincompatibilidad game- Ramírez 2004), M. paucispinus (Colaço et tofítico (sig) parcial, xenógamo facultativo; al. 2006; Lambert et al. 2006), Pilosocereus Martínez-Peralta et al. 2014b), Echinocactus moritzianus (autoincompatible parcial, xe- platyacanthus (xenógamo facultativo; Jimé- nógamo facultativo; Nassar et al., 1997), P. nez 2008; Foto 3A), Ferocactus cylindraceus, royenii (Rivera-Marchand & Ackerman 2006) (autoincompatible parcial; McIntosh 2002), y posiblemente Melocactus matanzanus por posiblemente Epithelantha micromeris subsp. ser autocompatible (Ross 1981; Cuadro 1). bokei y Mammillaria prolifera subsp. multiceps, En la revisión realizada por Mandujano et al. ya que son autocompatibles (Ross 1981), así (2010), con base en la tasa de entrecruza, se como M. humboldtii que presenta un sistema menciona que las especies de esta tribu en su de apareamiento xenógamo facultativo mayoría presentan sistemas de cruza mixtos (Martínez-Ramos et al. 2015; Cuadro 1). que tienden hacia la autofecundación, con En la tribu Cereeae los ejemplos de es- pocos representantes que tienen entrecruza. pecies con entrecruza son Cereus horrispinus, Dentro de la tribu Hylocereeae los C. repandus (Nassar et al. 1997), Melocactus ejemplos de entrecruza son Hylocereus cos- Vol. 61 No. 3 2016 109 Aldebaran Camacho Velázquez FOTO 4. Especie clonal Ferocactus robustus. taricensis (Weiss et al. 1994). Con sistema sistemas mixtos, esto mismo fue observado mixto Hylocereus lemairei, H. undatus (Foto por Mandujano et al. (2010) con base en la 3B) y Selenicereus megalanthus (autoincom- tasa de entrecruza, mencionando que pocas patibles débiles; Lichtenzveig et al. 2000; especies que presentan floración diurna y Cuadro 1). En un estudio previo por Weiss nocturna tienden a la autofecundación. et al. (1994) donde realizaron polinizaciones En la tribu Rhipsalideae ejemplos de controladas, no se desarrolló ningún fruto especies que presentan entrecruza son Ha- cuando realizaron autopolinizaciones para tiora gaertneri, H. rosea, H. × graeseri (Boyle H. lemairei, por lo que los individuos utili- 2003), H. salicornioides, Rhipsalis pentaptera, zados pueden ser autoincompatibles o hay R. pilocarpa (Ross 1981), Schlumbergera rus- alta depresión endogámica en otros alelos. selliana, S. truncata y S. × buckleyi (Boyle En la tribu Notocacteae una especie que 1997, 2003; Cuadro 1). En esta tribu no presenta entrecruza es Parodia haselbergii se ha descrito hasta el momento, alguna (Ross 1981). Con sistema mixto Wigginsia especie que presente sistema mixto. vorwerckiana (Chaves 2000; Cuadro 1). Por último, en Trichocereeae algunos En Pachycereeae las especies con en- taxa con entrecruza son Echinopsis ataca- trecruza son Echinocereus papillosus (Ross mensis (Badano & Schlumpberger 2001; De 1981), Leptocereus scopulophilus (Valdés et al. Viana et al. 2001), Cleistocactus baumannii 2011), Neobuxbaumia macrocephala, N. mez- (Gorostiague & Ortega-Baes 2016), Gymno- calaensis (Valiente-Banuet et al. 1997a; Foto calycium bruchii (Ross 1981), entre otras es- 3C), Pachycereus weberi (Valiente-Banuet et pecies. Con sistema mixto Weberbauerocereus al. 1997b), Peniocereus greggii (Raguso et al. weberbaueri (autogamo facultativo; Sahley 2003), Stenocereus stellatus (Casas et al. 1999), 1996), Oreocereus celsianus (autoincompati- entre otras especies. Con sistema mixto ble parcial, Larrea-Alcázar & López 2011) y Polaskia chichipe (Otero-Arnaiz et al. 2003) y posiblemente tres especies de Rebutia, ya que el morfo hermafrodita de Pachycereus pringlei son autocompatibles R. diminuta, R. minus- (es autocompatible; Fleming et al. 1994; cula y R. spegazziana (Ross 1981; Cuadro 1). Cuadro 1). Las especies de esta tribu prin- Con base en el sistema de cruza que pre- cipalmente presentan entrecruza y pocos senta cada especie de Cactoideae estudiada 110 hasta el momento, se puede decir que las tunow 1993; Hand & Koltunow 2014), lo cactáceas globosas no presentan un patrón cual se ha reportado en Cactoideae para la distinguible, ya que aproximadamente hay especie autocompatible Mammillaria prolife- la misma cantidad de especies que presentan ra (Ross 1981). En las especies con sistema entrecruza, que un sistema mixto. Con base de entrecruza, Mammillaria tenuis y M. en la tasa de entrecruza, Mandujano et al. zeilmanniana, la apomixis es por medio de (2010) proponen que las especies con esperan- embriones adventicios (Tiagi 1970). En es- za de vida más corta (globosas) tienen poca tos trabajos no se realizó el tratamiento de entrecruza con tendencia a sistemas mixtos. polinización de apomixis, solamente se ana- Mientras tanto en las columnares (con es- lizó el desarrollo de las semillas en diferentes peranza de vida larga) la mayoría presentan etapas del desarrollo. El tratamiento de sistemas de entrecruza (xenogamia), más apomixis consiste en excluir el estigma de que de autocruza (Mandujano et al. 2010). cualquier tipo de polen (propio o extraño), Existen especies clonales como Ferocactus emasculando el botón floral, cubriéndolo, robustus (Carrillo-Ángeles et al. 2011; Foto y esperando la formación de semillas sin 4), Lophoceres schottii (Parker & Hamrick la intervención de gametos masculinos. La 1992), Stenocereus eruca y S. gummosus (Clark apomixis asegura la reproducción de la es- 2000), que se pueden ver favorecidas o des- pecie y excluye las complicaciones asociadas favorecidas dependiendo de su patrón de con la reproducción sexual (polinización clonación. Entre mayor sea el número de y cruzas compatibles), sin embargo, este genets que se propaguen vegetativamente, proceso disminuye la variabilidad genética será mayor la posibilidad de que ocurra (McCauley 2013). entrecruzamiento (Charpentier 2002). Sin La depresión endogámica se puede ex- embargo, si una especie es autoincompati- plicar como la reducción en la viabilidad ble y recluta varios rametos (mismo genet), y/o fertilidad de la descendencia autógama, se afecta la producción de semillas debido debido al aumento de homocigosidad (Char- a la saturación de los estigmas de polen in- lesworth & Charlesworth 1987). Por ende, en compatible (Carrillo-Ángeles & Mandujano las poblaciones que presentan autocruza su 2011). Por otra parte, si la especie es auto- variabilidad genética disminuye. Para evaluar compatible, la posibilidad de incrementar la depresión endogámica se calcula la adecua- la autogamia es mayor, trayendo como ción de la progenie utilizando la producción consecuencia reducción en la adecuación de frutos y de semillas por cada tratamiento de la población a través de la depresión por de polinización (entrecruza y autocruza ma- endogamia. nual). Cuando la población padece depresión Otra forma de reproducción asexual es endogámica, ésta se ve reflejada en la adecua- la apomixis. Es la formación de semillas sin ción de los individuos. La adecuación relativa que intervengan los procesos de meiosis es un cociente entre el promedio del éxito de y/o fecundación, por lo que los embriones la progenie de autocruza (A) y el promedio resultantes son genéticamente idénticos a la del éxito de la progenie de entrecruza (E): planta madre, cuando se originan del tejido Adecuación relativa = A/E (Charlesworth & esporofítico como la nucela, tegumentos o Charlesworth 1987; Mandujano, et al. 1996). de sacos embrionarios no reducidos (Kol- La depresión endogámica (δ) se estima de la Vol. 61 No. 3 2016 111 siguiente manera: δ = 1-[A/E] (Charleswor- nizadas por insectos o aves (Arias & Flores th & Charlesworth 1987). 2013). También existen flores nocturnas Los resultados de la depresión endogá- que permanecen abiertas en las primeras mica poseen valores en un grado que va de horas de la mañana siguiente y pueden 0 a 1, los valores más cercanos a 0 señalan ser polinizadas por visitantes matutinos menor depresión por endogamia, debido a (Dar et al. 2006). Los visitantes florales en que se está produciendo la misma o similar Cactoideae son principalmente las abejas, cantidad de frutos y semillas por autocruza aves, avispas, escarabajos, hormigas, mur- que por entrecruza. Los valores de 1 o cer- ciélagos, polillas y saltamontes (Mandujano canos a 1 señalan una elevada depresión por et al. 2010; Foto 5). La polinización mediada endogamia, debido a que se está produciendo por aves se ha observado en especies de menor cantidad de semillas o frutos por au- Melocactus (Lambert et al. 2006; Nassar tocruza que por entrecruza (Cruden 1977). et al. 2007); por murciélagos y polillas en Con base en los estudios analizados por especies de los géneros Carnegia (Fleming Mandujano et al. (2010), se concluye que la et al. 1996), Cereus (Petit 1995; Nassar et familia Cactaceae presenta niveles altos de al. 1997, 2003), Cipocereus (Lopes 2012), depresión endogámica favoreciendo la ocu- Neobuxbaumia (Valiente-Banuet et al. 1996, rrencia de entrecruza dentro de la familia. 1997a), Pachycereus (Valiente-Banuet et al. 1997b; Martínez-Peralta et al. 2010), Síndromes de polinización Pilosocereus (Valiente-Banuet et al. 1997b), Las interacciones planta-polinizador son Pterocereus (Méndez et al. 2005), Stenocereus recíprocas, ya que existe un efecto del (Casas et al. 1999; Ibarra-Cerdeña et al. polinizador sobre la planta y de ésta sobre 2005). La especie Weberbauerocereus we- el polinizador. Los atributos florales como berbaueri es polinizada por murciélagos y el color, tamaño y forma, así como las re- colibríes (Sahley 1996), Carnegia gigantea compensas ofrecidas por parte de la planta y Stenocereus thurberi también atraen abejas (polen, aceites, fragancias, resinas y néc- y colibríes (Fleming et al. 1996, 2001). Por tar), están íntimamente relacionados con otra parte Lophocereus schottii (Fleming et al. la atracción del polinizador, favoreciendo 2001) y Stenocereus gummosus (Clark 2000) que la planta reciba o done polen cuando es sus principales polinizadores son las polillas. visitada (Grajales-Conesa et al. 2011; Pérez- Mientras que algunas otras especies de los Tejada & Pérez 2013). Como consecuencia géneros Astrophytum (Martínez 2007), Echi- de la interacción las flores varían en sus nocereus (Vázquez et al. 2016), Echinocactus formas, longitudes y colores para atraer (Jiménez 2008), Escontria (Oaxaca-Villa a tipos determinados de polinizadores. et al. 2006), Ferocactus (Del Castillo 1994; Las flores nocturnas de cactáceas son de McIntosh 2002), Mammillaria (Bowers infundibuliformes a hipocrateriformes, de 2002), Polaskia (Cruz & Casas 2002) y siete color blanco, aromáticas y son comúnmen- especies de Ariocarpus (Martínez-Peralta te polinizadas por polillas y murciélagos; & Mandujano 2012) son polinizados por mientras que las flores diurnas suelen ser de abejas (Cuadro 1). forma campanulada y de colores amarillo, Las especies xenógamas dependen de naranja, rojos o rosas, generalmente poli- la actividad de los polinizadores para que 112 Aldebaran Camacho-V Aldebaran Camacho-V Pactli Fernando Ortega G Sandra Rios Carrasco Adriana Puente Aguirre Pactli Fernando Ortega G FOTO 5. Visitantes florales en algunas Cactoideae. A) Ferocactus robustus. B) Strombocactus disciformis subsp. disciformis. C) Mammillaria sp. D) Stenocereus sp. E y F) Neobuxbaumia mezcalaensis. se lleve con éxito la reproducción, por lo posibilidades que incluyen diversidad en los que una disminución o desaparición de los sistemas de cruza, en los sistemas sexuales y polinizadores pone en riesgo la producción en los síndromes de polinización. A pesar de de semillas y por ende el reclutamiento que los atributos florales se consideran impor- de nuevos individuos. La desaparición de tantes para definir la biología reproductiva, polinizadores se puede dar por actividades se sabe que, aspectos como el ciclo de vida, el antropogénicas, por el cambio del uso de hábito de las plantas y la distribución de los suelo, por el uso de pesticidas, por la baja individuos también intervienen en el modo en los recursos ofrecidos como recompensa de reproducción de los individuos. Debido a la debido a la disminución de individuos e combinación de los distintos atributos, no se invasión de especies de plantas y animales puede establecer un patrón en las diferentes (Aizen & Feinsinger 1994; Thompson formas de reproducción ni a nivel de subfami- 1996; Kearns et al. 1998), o bien cuando los lia, ni a nivel de tribu, ya que la mayoría de las sistemas de interacción planta-polinizador especies presentan entrecruza. Los estudios muestra un patrón especializado en lugar de la biología reproductiva en Cactoideae de ser generalista (Valiente-Banuet 2002). ayudan a comprender el comportamiento de Mientras que las autógamas pueden tener las poblaciones para el conocimiento básico éxito reproductivo incluso si las poblaciones y el planteamiento de estrategias con fines están fragmentadas (Martínez 2007). de conservación.

Conclusiones Agradecimientos

La biología reproductiva de la subfamilia Damos los créditos a la P. de Biól. Adriana Puente Cactoideae comprende un amplio espectro de Aguirre, Biól. Alberto Carrasco Gómez, P. de Biól. Vol. 61 No. 3 2016 113 Referencia Ross 1981; Anderson 2001 Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez-Peralta et al . 2014a, 2014b Martínez 2007; Strong & Williamson 2007 Ross 1981; Anderson 2001 Fuentes 2012 Ross 1981; Anderson 2001 I I I Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Vector de polinización I I I I I N + + + + + + + - - I I I + + + + + + + D I I I + + + + + + + + + H EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC util. Mét. E E E E E M M M M M M E - M cruz. Sist. de * * * 2 2 2 2 2 2 2 1, 2 I I I X Tribu Cacteae , XF , XF , XF , XF , XF , XF , XF 1 1 1 1 1 1 1 XF apare. X X X X Sist. de X X X AI AI AI AI SIG AI - AC SIG parcial SIG parcial SIG parcial SIG parcial SIG parcial SIG parcial Compatibili. D D D 2D 2D 2D 1D 2D 2D 2D 2D 3D (días) Lon. floral G G G G G G G G G G G G - Ci Forma de vida Taxa Ancistrocactus scheeri Ariocarpus agavoides Ariocarpus trigonus Ariocarpus scaphirostris Astrophytum asterias Ariocarpus bravoanus Ariocarpus fissuratus Ariocarpus kotschoubeyanus Ariocarpus retusus Astrophytum capricorne Coryphantha cornifera Coryphantha echinus CUADRO 1. Forma de vida, aspectos reproductivos y métodos utilizados como indicadores del sistema cruza y/o la compatibilida d a partir los estudios sobre especies floral),(Lon. vida de Longevidad globoso. G: y cilíndrico Ci: columnar, C: trepador, arbustivo ArT: postrado, arbustivo ArP: arbustivo, Ar: arbóreo, A: vida, de Forma Cactoideae. D: diurno, DV: diurno vespertino, N: nocturno y NM: matutino. Compatibilidad (Compatibili.), AC: autocompatible, AI: a utoincompatible SIG: sistema de autoin - compatibilidad gametofítico. Sistema de apareamiento (Sist. apare.), AF: autógamo facultativo, X: xenógamo, XF: xenógamo fac ultativo, 1: índice entrecruzamiento, 2: cociente polen/óvulos (Cruden, 1977), * tienden a xenógamo y ** facultativo. Sistema de cruza (Sist. cruz .), E: entrecruza M: mixto. Método utilizado (Mét. util.), EC: experimento de cruza y MM: método molecular. H: hercogamia, D: dicogamia, N: néctar; + presencia, - ausencia. I: indeterminado. 114 Referencia Ross 1981; Anderson 2001 Anderson 2001; Martí - nez-Ramos et al . 2015 Jiménez 2008 Flores-Martínez et al . 2013 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Johnson 1992 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 McIntosh 2002 Del Castillo 1994 Piña 2000 McIntosh 2002 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Bowers 2002 I I I I I I I I I I Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Melitofilia Vector de Melitofilias polinización I I I I I I I I I I I N + + + + + + - - I I I I I I I I I I I I I + D + I I I I I I I I I I I I I I + H + -/+ I I I EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC, MM util. Mét. I I E E E E E E E E E E E M M M M cruz. Sist. de * 2 2 1, 2 I I I I I I I I I I I I I XF , XF XF 1 XF apare. Sist. de X I I AI AI AI AI AI AI AI AI AI AC mente parcial AC - AI AI parcial AI parcial AI parcial AI principal - Compatibili. I I I D D D D D D 2D 2D 2D 2 - 3D 1 - 2D 4 - 6D 1 - 2D 1 - 8D (días) Lon. floral G G G G G G G G G G G G G Ci Ci Ci Ci Forma de vida sp . Taxa Coryphantha ottonis Echinocactus platyacantus Echinofossulocactus Mammillaria humboldtii Echinomastus erectocentrus subsp . erectocentrus Echinomastus erectocentrus var. acunensis Epithelantha micromeris subsp. bokei Escobaria tuberculosa Ferocactus cylindraceus Ferocactus histrix Ferocactus robustus Ferocactus wislizeni Mammillaria bocasana Mammillaria compressa subsp. wildii Mammillaria grahamii Mammillaria huitzilopochtli Vol. 61 No. 3 2016 115 Referencia Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Anderson 2001; Tepedi - no et al . 2010 Anderson 2001; Tepedi - no et al . 2010 Fuentes 2012 Ross 1981 Ross 1981; Anderson 2001 I I I I I I I I I I I I I Melitofilia Melitofilia Melitofilia Vector de polinización I I I I I I I I I I I I I I N + + I I I I I - I I I I I I I I I I D I I I I I I I I I I I I I I I H + EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC CE EC EC util. Mét. I E E E E E E E E E E E E E E E cruz. Sist. de I I I I I I I I I I I I I I I X apare. Sist. de AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AC mente mente AI principal - AI principal - Compatibili. D D D D D D D D D D D D D 3 - 5D 3 - 5D (días) 4 - 13D Lon. floral G G G G G G G G G G G Ci G - Ci G - Ci G - Ci G - Ci Forma de vida Taxa Mammillaria melaleuca Mammillaria parkinsonii Mammillaria pectinifera Mammillaria pennispinosa Mammillaria prolifera subsp. multiceps Mammillaria spinosissima Mammillaria uncinata Mammillaria zeilmanniana Neomammillaria candida Pelecyphora aselliformis Pelecyphora strobiliformis brevispinus Stenocactus anfractuosus Strombocactus disciformis Thelocactus valdezianus 116 Referencia Nassar et al . 1997, 2003; Anderson 2001 Nassar et al . 1997; An - derson 2001 Nassar et al . 2001; Nas - sar & Ramírez 2004 Nassar et al . 1997; An - derson 2001 Matías 2007 Anderson 2001; Rojas- Sandoval & Meléndez- Akerman 2009 Rivera-Marchand & Ac - kerman, 2006; Anderson 2001 Nassar et al . 1997, 2003; Anderson 2001 Nassar et al . 2007 Nassar et al . 2007 Valiente-Banuet et al . 1997b Colaço et al . 2006 Ross 1981; Anderson 2001 Colaço et al . 2006; Lam - bert et al . 2006 I filia filia filia filia filia lia, abejas Falenofilia Melitofilia Ornitofilia Ornitofilia Ornitofilia Ornitofilia Ornitofilia Vector de Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiropterofi - polinización I N + + + + + + + + + + + + + - - I I I I I I I I I I I + D - - I I I I I I + + + + + + H EC EC EC EC EC EC EC EC EC, EC, EC, EC, EC, MM MM MM MM MM MM util. Mét. I E E E E E E M M M M M M M - E cruz. Sist. de * 2 2 2 ** ** ** ** ** 1 1, 2 2 2 2 2 2 I I I I Tribu Cereeae X , XF AF XF 1 XF AF AF AF AF AF apare. Sist. de X AI AI AI AI AI AI AC AC AC AC AC AC AI parcial AI parcial Compatibili. D 2D 1D 1D 1D 1D 1D 1N 1N 1N 1N 1N 1N 1N (días) Lon. floral A A A A A A A G G G G G G G Forma de vida Taxa Turbinicarpus horripilus Pilosocereus chrysacanthus Cereus portoricensis Melocactus glaucescens Pilosocereus royenii Cereus horrispinus Cereus repandus Melocactus andinus Pilosocereus lanuginosus Melocactus curvispinus Pilosocereus moritzianus Melocactus matanzanus Melocactus paucispinus Melocactus schatzlii Vol. 61 No. 3 2016 117 Referencia et al . 1994; Li - et al . 1994; Li - et al . 1994; Li - et al . 1994 Weiss chtenzveig et al . 2000 Weiss chtenzveig et al . 2000 Weiss chtenzveig et al . 2000 Weiss Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Chaves 2000 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 I I I I I I I I I Abejas Abejas Abejas Abejas Melitofilia Vector de polinización - I I I I I I I I I N + + + + I I I I I I I I I I I I I I D - I I I I I I I I I + + + H + I EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC util. Mét. I I E E E E E E E E M M M E - M cruz. Sist. de 1 1 1 1 I I I I I I I I I I X X X XF Tribu Hylocereeae Tribu Notocacteae apare. Tribu Pachycereeae Sist. de AI AI AI AI AI AI AI AI SC AC AC AI - débil AC - Al débil AC - AI débil Compatibili. I D D D D D D D D 2D 1N 1N 1N 1N (días) Lon. floral G G G G Ar Ar Ar Ar ArT ArT ArT ArT G - Ci G - Ci Forma de vida var. Taxa Hylocereus costaricensis Hylocereus lemairei Hylocereus undatus Blossfeldia liliputana Selenicereus megalanthus Frailea pumila Parodia haselbergii Wigginsia vorwerckiana Echinocereus papillosus Echinocereus pectinatus Echinocereus pectinatus wenigeri Echinocereus reichenbachii Echinocereus reichenbachii var. baileyi Echinocereus reichenbachii var. chisoensis 118 et al . 1994 Referencia Raguso et al . 2003 Dar et al . 2006 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Valiente-Banuet et al . 1997a Ross 1981; Anderson 2001 Valiente-Banuet et al . 1997a Ross 1981; Anderson 2001 Molina-Freaner et al . 2004 Oaxaca-Villa et al . 2006 Fleming Parker & Hamrick 1992; Fleming & Holland 1998 Valiente-Banuet et al . 1997b Valdés et al . 2011 - I I I I I filia filia filia filia filia filia bríes abejas colibríes Falenofilia Falenofilia, Vector de Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Abejas, coli Murciélagos, polinización I I I I I N + + + + + + + + + + I I I I I I I I I I I I I I I D I I I I I I I I I I I I I + + H I EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC, util. MM Mét. E E E E E E E E E E E E E E M cruz. Sist. de 1 1 I I I I I I I I I I I I I X X apare. Sist. de AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AC Compatibili. D D D D D N N 1D 1N 1N 1N 1N 1N 1N (días) 1N o D Lon. floral A A A A A A C Ar Ar Ar Ar C - A G - Ci A - Ar G - Ci Forma de vida - Taxa Echinocereus reichenbachii var. fitchii Myrtillocactus geometrizans Echinocereus reichenbachii var. perbellus Neobuxbaumia macro - cephala Echinocereus rigidissimus Neobuxbaumia mezcalaensis Echinocereus viridiflorus Pachycereus pecten-abori ginum Escontria chiotilla Pachycereus pringlei (morfo hermafrodita) Lophocereus schottii Pachycereus weberi Leptocereus scopulophilus Peniocereus greggii Marginatocereus marginatus Vol. 61 No. 3 2016 119 Referencia Raguso et al . 2003 Nassar et al , 1997, 2003 Ibarra-Cerdeña et al , 2005 Cruz & Casas 2002 Casas et al . 1999 Boyle 2003; Anderson 2001 Otero-Arnaiz et al . 2003 Clark-Tapia & Molina- Freaner 2003 Boyle 2003; Anderson 2001 Boyle 2003; Anderson 2001 Clark-Tapia & Molina- Freaner 2004 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Boyle 1997 Boyle 1997, 2003 - I I I I I I I I filia filia filia Falenofilia Falenofilia Melitofilia Vector de Quiroptero - Quiroptero - Quiroptero - Abejas, coli bríes, polillas polinización Polillas, abejas I I I I I I I N + + + + + + + + + I I I I I I I I I I I I I I I I D - I I I I I I I I I I I I I + + H I EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC, EC, MM MM util. Mét. E E E E E E E E E E E E E E E M cruz. Sist. de 2 1 1 I I I I I I I I I I I I X X XF Tribu Rhipsalideae apare. Sist. de AI AI AI AI AI AI AI AI AI AI AC SIG SIG SIG SIG SIG Compatibili. I I D D D D D D IN 1D 1N 1N 1N 1N (días) 1D o N 1N o D Lon. floral A A A A Ar Ar Ar Ar Ar Ar Ar Ar Ar Ar ArP Ar - A Forma de vida Taxa Peniocereus striatus Polaskia chende Stenocereus gummosus Stenocereus stellatus Hatiora gaertneri Polaskia chichipe Hatiora rosea Stenocereus eruca Stenocereus queretaroensis Hatiora × graeseri Hatiora salicornioides Stenocereus griseus Rhipsalis pentaptera Rhipsalis pilocarpa Schlumbergera russelliana Schlumbergera truncata 120 Referencia Boyle 2003 Sahley 1996 Larrea-Alcázar & López 2011 Ross 1981; Gorostiague & Ortega-Baes 2016 Gorostiague & Ortega- Baes 2016 Badano & Schlumpber - ger 2001; De Viana et al . 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Boyle & Idnurm 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 Ross 1981; Anderson 2001 I I I I I I I I abejas lia, abejas Ornitofilia Ornitofilia Vector de Ornitofilia, lia, colibríes Quiropterofi - Quiropterofi - polinización I I I I I I I I N + + + + + I I I I I I I I I I I I I D I I I I I I I I I + + + + H I EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC EC MM util. Mét. I I I E E E E E E E E M M cruz. Sist. de 1 1 1 1 I I I I I I I I I X X X X apare. Tribu Trichocereeae Sist. de AI AI AI AI AI AI AI AC AC AC AC SIG AI parcial Compatibili. I D D D D D D 2DV 2DV 3DV 1DV (días) 2 – 3D 1 - 2NM Lon. floral A G G G G G G Ar Ar Ar Ar Ar Ar Forma de vida - Taxa Schlumbergera × buckleyi Rebutia deminuta Cleistocactus smaragdiflorus Gymnocalycium anisitsii subsp. damsii Echinopsis chamaecereus Rebutia minuscula Gymnocalycium bruchii Cleistocactus baumannii Rebutia spegazziana Oreocereus celsianus Sulcorebutia steinbachii Weberbauerocereus weber baueri Vol. 61 No. 3 2016 121

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25 años construyendo un emplazamiento funcional para la conservación de la flora de Querétaro

El Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Querétaro, desde sus inicios, reconoció el valor de la biota del estado y de todo México. El 25 de abril de 1991 fundó el Jardín Botánico Regional de Cadereyta, en colaboración con los ejidatarios de Las Fuentes y Pueblo Nuevo. Han sido constantes los esfuerzos que han permitido estructurar un em- plazamiento sobrio pero efectivo para cumplir su misión: Servir al desarrollo del estado de Querétaro mediante la generación de un mayor conocimiento científico y conservación de sus recursos vegetales. Nos hemos abocado a constituir una unidad prototipo mínima localizada en apenas 10 has, colecciones documentadas que representan más de 300 especies significativas de la flora regional, especialmente las del Semidesierto Queretano-Hidalguense, avanzando en la propagación de especies emblemáticas, prioritarias y amenazadas en su sobrevivencia; procurando, llevar el conocimiento a toda la sociedad y a las comunidades locales que poseen la biodiversidad del estado de Querétaro, el cual con apenas 0.6% del territorio nacional alberga más de 4000 especies de flora, parte de ella, en muchos sentidos, ignota, desaprovechada y sin garantía de futuro. Es por esto que hacemos esfuerzos para que nuestros visitantes se hagan conscientes del valor estratégico de las plantas en términos económicos, ecológicos, estéticos, éticos y espirituales. Procuramos avanzar hacia mejores escenarios en los que podamos dejar de destruir nuestra Tellus Mater e iniciar su restau- ración funcional. Todo esto, nos ha permitido figurar entre los cinco jardines botánicos más activos del país, comprometiéndonos con la colectividad nacional e internacional en objetivos comunes y urgentes para la humanidad. Hemos aportado a construir la visión mundial de la conservación vegetal con nuestros aliados de la Asociación Mexicana de Jardines Botánicos, A. C., la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodi- versidad y Botanic Gardens Conservation International, entre otros. Somos parte de un Gobierno Estatal que se ocupa del desarrollo integral de sus pobladores. El Jardín Botánico Regional de Cadereyta del Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Querétaro transita por metamorfosis permanentes en consecuencia con sus circunstancias; siempre manteniendo su naturaleza útil. Nuestros mejores augurios por sus 25 años, para este jardín de iniciativas que es ya un bastión al que la sociedad se refiere asiduamente cuando se trata de sustentabilidad de la biodiversidad vegetal.

Sánchez Martínez Emiliano, Maruri Aguilar Beatriz y Hernández Martínez Magdalena. Jardín Botánico Regional de Cadereyta “Ing. Manuel González de Cosío”. Camino a la antigua Hacienda de Tovares s/n. Ejido de Las Fuentes y Pueblo Nuevo, Cadereyta de Montes, Querétaro. C. P. 76500. Correo electrónico: [email protected]