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Crustaceana 85 (7) 801-815 SIMILAR OFFSPRING PRODUCTION BY NORMAL AND INTERSEX FEMALES IN TWO POPULATIONS OF GAMMARUS MINUS (MALACOSTRACA, AMPHIPODA) WITH HIGH LEVELS OF INTERSEXUALITY BY DOUGLAS S. GLAZIER1,4), TAMELA L. BROWN2) and ALEX T. FORD3) 1) Department of Biology, Brumbaugh Academic Center, Juniata College, 1700 Moore Street, Huntingdon, PA 16652, U.S.A. 2) 116 Administration Building, Ohio State University, 1680 Madison Avenue, Wooster, OH 44691, U.S.A. 3) School of Biological Sciences, King Henry Building, University of Portsmouth, Portsmouth PO1 2DT, U.K. ABSTRACT Two Virginia (U.S.A.) populations of the freshwater amphipod Gammarus minus (Say, 1818) exhibit high frequencies of females with male genital papillae (60 to 75% in one population and 100% in the other) that have been observed for over 30 years. This observation is surprising because sex-allocation theory predicts that such intersex individuals should have lower evolutionary fitness than ‘normal’ males or females. Here we tested this theory by comparing a major component of reproductive fitness (offspring production, as estimated by number and total mass of offspring in a brood) between intersex and normal females. Although intersex females tend to brood slightly fewer, but larger embryos than those of normal females, these differences were not significant overall, and moreover they resulted in nearly identical mean production of total offspring mass per brood. Maternal somatic investment (body mass and body condition) during brooding also did not differ significantly between intersex and normal females. These results suggest that intersex females may not have lower reproductive fitness than that of normal females, which may help explain their high frequencies in the Virginia populations. Consistent with this hypothesis, available literature data on four amphipod species show a positive association between intersex frequency and the offspring production of intersex females relative to that of normal females. However, this hypothesis needs to be tested further by examining other reproductive and survival traits related to fitness, and by examining other amphipod populations with varying intersex frequencies. Moreover, the cause(s) of the intersex condition in the Virginia populations (and most other amphipod populations) remains largely unknown. 4) Corresponding author; e-mail: [email protected] © Koninklijke Brill NV, Leiden, 2012 DOI:10.1163/156854012X650241 802 DOUGLAS S. GLAZIER, TAMELA L. BROWN & ALEX T. FORD RÉSUMÉ Deux populations de Virginie (U.S.A.) de l’amphipode d’eau douce Gammarus minus (Say, 1818) qui ont été observées sur une période de 30 ans, présentent une grande fréquence de femelles avec une papille génitale mâle (60 à 75% dans une population et 100% dans l’autre). Cette observation est surprenante car la théorie d’allocation du sexe prédit que de tels individus intersexués doivent avoir une fitness moindre que les males ou femelles “normaux”. Nous avons donc testé cette théorie en comparant un composant essentiel de la fitness reproductrice (la fertilité, estimée par le nombre et la masse de descendants dans une portée) entre les intersexués et les femelles normales. Bien que les femelles intersexuées tendent à se reproduire légèrement moins, mais avec des embryons plus gros que les femelles normales, ces différences n’ont pas été significatives, et de plus elles résultent en une moyenne de production totale de masse de descendants par portée presque identique. De même l’investissement somatique maternel (poids et condition corporelle) pendant la reproduction ne diffère pas significativement entre les intersexués et les femelles normales. Ces résultats suggèrent que les femelles intersexuées n’ont peut-être pas une fitness reproductrice plus basse que les femelles normales, ce qui peut expliquer leur fréquence élevée dans les populations de Virginie. En accord avec cette hypothèse, les données de la littérature sur quatre espèce d’amphipodes montrent une association positive entre la fréquence des intersexués et la fertilité des femelles intersexuées par rapport aux femelles normales. Cependant cette hypothèse demande à être testée plus à fond en examinant d’autres traits reproductifs et de survie reliés à la fitness, et en examinant les 48 populations d’amphipodes avec des fréquences d’intersexués variables. De plus les causes de la condition d’intersexués dans les populations de Virginie (et dans la plupart des autres populations d’amphipodes) restent largement inconnues. INTRODUCTION Intersex individuals exhibit both male and female sexual characteristics (Rein- both, 1975; Narita et al., 2010). Sex-allocation theory predicts that intersexes should have lower evolutionary fitness than normal males or females, and thus should be selected against (Charnov, 1982). Therefore, it is not surprising that in- tersexuality is usually relatively rare in animal populations (Reinboth, 1975; Kelly et al., 2004; Ford & Fernandes, 2005; LeBlanc, 2007; Narita et al., 2010), and typ- ically appears to be an abnormality putatively caused by genetic defects, chemical contamination, endocrine disruption, environmental sex determination, endosym- bionts (e.g., microsporidia parasites), low food quantity/quality, and (or) other en- vironmental factors, though this is still an open question in most cases (Bulnheim, 1978; Dunn et al., 1996; Takahashi et al., 2000; Ford et al., 2004a; Jungmann et al., 2004; Kelly et al., 2004; Bjerregaard et al., 2006; Olmstead & LeBlanc, 2007; Gusmão & McKinnon, 2009; West, 2009; Narita et al., 2010). For example, populations of amphipod crustaceans usually exhibit low frequencies of intersexes (0-10%: Ford & Fernandes, 2005), with some of the highest levels (up to approx- imately 20%) recorded in polluted habitats (Ford et al., 2006, 2007; Pastorinho et al., 2009; but see Gross et al., 2001; Jungmann et al., 2004) and (or) in the pres- ence of sex-distorting microsporidia (Kelly et al., 2004; Ford et al., 2006; but see Bulnheim, 1978)..

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