UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS -GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS

CAMILA BARBOSA SILVA

Diversidade de larvas de peixes em uma área d e conservação de uma planície de inundação neotropical: influência de escalas temporais e espaciais

Maringá 2014

CAMILA BARBOSA SILVA

Diversidade de larvas de peixes em uma área de conservação de uma planície de inundação neotropical: influência de escalas temporais e espaciais

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ecologia de Ambientais Aquáticos Continentais do Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Maringá, como requisito parcial para obtenção do título de mestre em Ciências Ambientais. Área de concentração: Ciências Ambientais

Orientadora: Dr.ª Andréa Bialetzki

Maringá 2014

"Dados Internacionais de Catalogação-na-Publicação (CIP)" (Biblioteca Setorial - UEM. Nupélia, Maringá, PR, Brasil)

Silva, Camila Barbosa, 1988- S586d Diversidade de larvas de peixes em uma área de conservação de uma planície de inundação neotropical : influência de escalas temporais e espaciais / Camila Barbosa Silva. -- Maringá, 2014. 29 f. : il. Dissertação (mestrado em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais)-- Universidade Estadual de Maringá, Dep. de Biologia, 2014. Orientadora: Dr.ª Andréa Bialetzki. 1. Peixes de água doce - Ovos e larvas - Diversidade - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 2. Peixes de água doce - Ovos e larvas - Variações espaço-temporal - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 3. Ictioplâncton. I. Universidade Estadual de Maringá. Departamento de Biologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais.

CDD 23. ed. -597.15609816 NBR/CIP - 12899 AACR/2

Maria Salete Ribelatto Arita CRB 9/858 João Fábio Hildebrandt CRB 9/1140

CAMILA BARBOSA SILVA

Diversidade de larvas de peixes em uma área de conservação de uma planície de inundação neotropical: influência de escalas temporais e espaciais

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais do Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Maringá, como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Ciências Ambientais pela Comissão Julgadora composta pelos membros:

COMISSÃO JULGADORA

Dr.ª Andréa Bialetzki Nupélia/Universidade Estadual de Maringá (Presidente)

Prof. Dr. Paulo dos Santos Pompeu Universidade Federal de Lavras (UFLA)

Prof. Dr. Angelo Antônio Agostinho Nupélia/Universidade Estadual de Maringá

Aprovada em: 1 de agosto de 2014. Local de defesa: Anfiteatro Prof. “Keshiyu Nakatani”, Nupélia, Bloco G-90, campus da Universidade Estadual de Maringá.

Dedicatória

Aos meus pais e ao meu irmão, por serem a base de tudo na minha vida.

AGRADECIMENTOS

Agradeço à minha orientadora Prof.ª Andréa, por ter me aceitado, por tudo que me ensinou nesse período, por ter me apoiado e contribuído tanto para o meu desenvolvimento. À CAPES pelo fornecimento da bolsa e PROEX pela disponibilização de recursos. Ao Programa de Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais (PEA-UEM), pela oportunidade de participar de um curso tão renomado, onde conheci e aprendi muito nesses anos. À tia Norma e ao Prof. Angelo, por terem possibilitado os primeiros contatos com a minha orientadora e com o curso. À equipe do laboratório de Ecologia de Ictioplâncton: Andréa, Miro, Eliana, Gazo, Milena, Joyce, Marcinha, Darlon e Rafa, pelos conselhos, amizade, apoio de sempre e pelos momentos de descontração. A todos os professores do PEA que muito contribuíram para a minha formação. Em especial ao Prof. Luiz por toda ajuda e contribuição, mesmo quando estava tão ocupado. À Juliana Dias, pela amizade que construímos nesse período, pelo apoio, pelas idéias e pela grande contribuição com esse trabalho. À Bia Almeida pela leitura crítica do manuscrito. À Salete e João, por terem sido sempre tão gentis e amigos e por estarem sempre tão dispostos a ajudar. À Aldenir e Jocemara, por todo o trabalho e cuidado que têm com todos os alunos, e pela boa vontade de sempre. A todos os funcionários do Núcleo de Pesquisas em Limnologia, Ictiologia e Aquicultura (Nupélia) que de maneira direta e indireta contribuíram para a realização dessa pesquisa. Ao Nadson, por tudo que me ensinou sobre estatística e por toda ajuda com o R. Aos colegas do PEA, em especial aos que compuserem a turma ME/DO PEA 2012, que tornaram o mestrado e a vida em Maringá tão mais fácil: Aline, Barbinha, as duas Bias, Gabes, Herick, Jean, Jú, Ká, Lê, Lou, Marília, Mirtha, Nati, Thaísa, Thamis, Robertson, Rogério e Vini. E a Silvi, que com sua alegria contagiante tornava os dias sempre mais leves. Ao Robertson, Mara, Vitorinha, Victor e Betinho, por formarem uma família tão especial, que me acolheram e me proporcionaram vários momentos inesquecíveis. À Belinha, Humberto e Isadora pela recepção calorosa em Maringá e por estarem sempre tão disponíveis em ajudar. À Bia, Vini, Nati, Lou e Manu por toda a amizade e companheirismo durante todo esse tempo. Obrigada por todas as conversas, ajudas, viagens e momentos de descontração.

Às amigas de BH: Julinha, Larinha, Lili e Teka e às amigas de Lavras: Bruna, Caca, Cissa, Lívia, Lú, Mari e Susu, que sempre estiveram me ajudando com mensagens e conversas mesmo com a distância, tornando minha vida mais leve e feliz. À Bruna, Lú e Susu, amigas-irmãs, pela presença constante e todo apoio. Vocês são muito especiais! A toda minha família, pela união e exemplo. Em especial aos meus pais, Ricardo e Márcia, por todo amor, dedicação e apoio, e ao meu irmão, amigo e companheiro, Carlos Henrique, por estar sempre ao meu lado. Muito obrigada, amo vocês.

Diversidade de larvas de peixes em uma área de conservação de uma planície de inundação neotropical: influência de escalas temporais e espaciais

RESUMO A diversidade de larvas de peixes em ambientes de planícies de inundação apresenta variações espaciais e temporais. Com o objetivo de avaliar como a diversidade de larvas peixes está estruturada em diferentes escalas temporais (meses e horários) e espacial (biótopos) na sub-bacia do rio Ivinheima (MS), planície de inundação do alto rio Paraná, foram realizadas coletas mensais em dois períodos reprodutivos. As coletas foram realizadas em sete estações as quais foram agrupadas de acordo com o biótopo a qual pertencem (lagoa, remanso e rio) e em quatro horários diferentes durante um período de 24 horas. Em todas as coletas foram utilizadas redes de plâncton cônico- cilíndricas (malha de 500-µm), equipadas com fluxômetro mecânico. Os indivíduos foram triados e identificados . A variação da diversidade α foi avaliada com ANOVA aninhada, e a variação da diversidade β, com análise multivariada de dispersão baseado em distância (PERMDISP). O particionamento aditivo da diversidade foi utilizado para verificar a contribuição relativa de cada escala para diversidade γ. O período reprodutivo de 2010/2011 (PR1) apresentou maior intensidade e duração da cheia o que favoreceu uma maior diversidade γ das larvas de peixes em função do aumento da diversidade β. As diversidades α e β também variaram entre os diferentes biótopos, onde espécies com diferentes estratégias reprodutivas ocuparam diferentes biótopos. Já entre os horários só houve variação da diversidade α que foi maior no período noturno. Os componentes β1 (variação entre meses) e β3 (variação entre biótopos) explicaram significativamente a diversidade γ nos dois períodos reprodutivos, indicando que as cheias mais intensas podem favorecer a reprodução e uma maior diversidade de larvas de peixes. Tanto a escala temporal quanto a espacial são importantes na manutenção da biodiversidade de um sistema. Nesse sentido, sugere-se que os esforços de conservação devem considerar não somente o espaço, mas também priorizar a dinâmica hidrológica temporal que ocorre nos rios, principalmente em locais afetados por barragens que controlam o funcionamento desses sistemas. Ovos e larvas em diferentes estágios de desenvolvimento precisam de diferentes ambientes para completarem o seu ciclo de vida. Assim, a manutenção de áreas heterogêneas, ou seja, com diferentes características, favorecem a diversidade como um todo, pois permitem que diferentes espécies conseguiam se reproduzir nesta área.

Palavras-chave: Riqueza de espécies. Particionamento aditivo. Variação espacial e temporal. Conservação biológica.

Fish larvae diversity in a conservation area of a neotropical floodplain: influence of temporal and spatial scales

ABSTRACT The fish larvae are organisms that exhibit spatial and temporal variations in floodplain environments. In order to evaluate how the diversity of fish larvae are structured in different temporal (months and hours) and spatial (biotopes) scales in the sub-basin of the Ivinheima river (MS), upper Paraná River floodplain, monthly samples of fish larvae were carried out in two reproductive periods. Samplings were conducted in seven stations, which were grouped according to the biotope that they belong (lagoon, river and remanso) and at four different hours of the day. The samples were always collected using a cylindrical-conical plankton net (mesh aperture of 500- µm) and equipped with a mechanical flowmeter. The individuals were sorted and identified. The variation of α diversity was evaluated using a nested ANOVA, and the variation of β diversity was assessed using a dispersion multivariate analysis based on distance (PERMDISP). The additive partitioning was used to verify the relative contribution of each scale to γ diversity. The reproductive period of 2010/2011 (PR1) had the highest intensity in flood and this favored a greater γ diversity of fish larvae due to the increase of β diversity. The α and β diversity also varied among different biotopes, where species with different reproductive strategies occupied different biotopes. Among the hours, there was only variation of α diversity, which was higher at night. The components β1 (variation between months) and β3 (variation between biotopes), significantly explain the γ diversity in both reproductive periods, indicating that the floods with higher intensity may favor the reproduction and thus a greater diversity of fish larvae. Both temporal and spatial scales are important in maintaining the biodiversity of a system. In this sense, it is suggested that conservation efforts should consider not only the space but also prioritize the temporal hydrological dynamics that occurs in rivers, especially in places affected by dams which control the operation of these systems. Eggs and larvae in different stages of development need different environments to complete their life cycle. Thus, the maintenance of heterogeneous areas, that is, with different characteristics, promotes diversity as a whole, because they allow different species to reproduce in this area.

Keywords : Species richness. Additive partitioning. Spatial and temporal variation. Biological conservation.

Dissertação elaborada e formatada conforme as normas da publicação científica Neotropical Ichthyology . Disponível em:

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ...... 8 2 MATERIAL E MÉTODOS ...... 10 2.1 ÁREA DE ESTUDO ...... 10 2.2 AMOSTRAGENS E ANÁLISE LABORATORIAL ...... 11 2.3 ANÁLISES ESTATÍSTICAS ...... 12 3 RESULTADOS ...... 14 4 DISCUSSÃO ...... 20 LITERATURA CITADA ...... 25

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1 INTRODUÇÃO

Os ecossistemas de água doce sofrem grave pressão antropogênica em todo o mundo e, como resultado, seus recursos biológicos estão diminuindo rapidamente (Dudgeon et al ., 2006; Vörösmarty et al ., 2010). Assim, a fim de desenvolver e testar hipóteses sobre os processos responsáveis por este declínio e para definir prioridades na conservação, é essencial entender a variação espacial (Angermeier & Winston, 1999; Underwood et al ., 2000; Anderson et al ., 2005) e temporal na diversidade. A ligação entre diversidade e escala espacial foi primeiramente reconhecida por Whittaker (1960), que propôs o conceito de partição da diversidade nos componentes alfa ( α), beta ( β) e gama (γ). A diversidade α é o componente da diversidade regional que pode ser atribuído ao número médio de espécies de uma amostra homogênea, sendo medido pelo número de espécies presentes no local (riqueza de espécies) ou por outra função (índice) que leve em consideração tanto a riqueza quanto a frequência relativa das mesmas (Legendre et al ., 2005). Por outro lado, a diversidade β é o componente da diversidade regional que pode ser atribuído às diferenças entre as composições das espécies em uma escala espacial ou temporal (Gering & Crist, 2002). Por fim, diversidade γ é a diversidade regional, ou total, que é medida usando os mesmos índices da diversidade alfa (Legendre et al ., 2005). A ideia de particionamento da diversidade proposta por Whittaker (1960, 1972) se baseou em uma relação multiplicativa entre os três componentes, na qual a diversidade regional ou gama é obtida pela multiplicação dos componentes α e β. Entretanto, nessa relação não eram atribuídos pesos de maneira equitativa aos componentes da diversidade quando os mesmos eram repartidos através de mais de uma escala espacial (Lande, 1996). Deste modo, foi proposto um novo método baseado no particionamento aditivo em que a diversidade de uma região ( γ) pode ser particionada em componentes aditivos representando a diversidade local ( α) e a diversidade entre comunidades (β) ( γ = α + β) (Lande, 1996). Há uma crescente demanda por análises em múltiplas e maiores escalas para responder a perguntas cruciais sobre a origem da diversidade e como podemos agir, a fim de mantê-la (Gaston, 2000). Para conhecer a organização da diversidade em múltiplas escalas, explorando a contribuição de cada nível aninhado para a diversidade total ( γ), o particionamento aditivo é uma ferramenta útil (Pegg & Taylor, 2007), uma vez que considera a contribuição de diferentes níveis e sub-níveis de diversidade α e β para a diversidade γ de determinada região de interesse (Lande, 1996). A partir dessa informação, o esforço de amostragem ambiental pode ser minimizado, auxiliando na tomada de decisões quanto à priorização de áreas para conservação (Gering et al ., 2003; Ligeiro et al ., 2010).

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Os ecólogos têm se esforçado para entender a variação espacial na distribuição das espécies (Magurran, 2004) e como as escalas espaciais influenciam a biodiversidade (Gering et al ., 2003). Assim, a partição de componentes espaciais da diversidade β para determinar os padrões de diversidade locais-regionais tem atraído recentemente uma considerável atenção (Gering & Crist 2002; Gaston, 2004). A variação temporal nos padrões de diversidade, decorrentes da contribuição dos regimes temporais (abióticos, bióticos, ou antrópicos) em diferentes tipos de habitats para a diversidade global da paisagem, também é importante para explicar padrões na diversidade de espécies (Tylianakis et al ., 2005; Simões et al ., 2013). Entretanto, esta é uma questão negligenciada nos estudos de ecologia (Tylianakis et al ., 2005). Os ecossistemas de água doce estão entre os habitats mais alterados do planeta (Kennish, 2002; Malmqvist & Rundle, 2002), sendo a poluição das águas, a modificação do fluxo, a destruição e degradação de hábitats e a invasão por espécies exóticas, as principais ameaças (Dudgeon et al ., 2006). Esses impactos podem ser diretamente medidos na biota, onde os peixes estão entre os organismos aquáticos mais ameaçados a nível mundial (Cowx & Aya, 2011). Desta maneira, o particionamento aditivo pode ser uma ferramenta importante no auxílio ao monitoramento e à manutenção da diversidade nesse grupo. Um dos elementos chave para a manutenção de populações viáveis de peixes é a reprodução, já que o sucesso das espécies depende do recrutamento. Para a maioria das espécies de peixes de água doce, a reprodução ocorre em ciclos sazonais relacionados às condições ambientais favoráveis que maximizam a fertilização do ovo e o desenvolvimento das larvas (Baumgartner et al ., 2008; Suzuki et al ., 2009). A ausência da reprodução durante anos consecutivos ou a falta do estímulo reprodutivo devido às modificações do habitat podem causar a depleção ou mesmo a extinção de estoques naturais (Welcomme, 1979; Humphries et al ., 1999; Agostinho et al ., 2004a). Os principais indicadores de sucesso ou fracasso de desova dos peixes podem ser inferidas através da dinâmica de seus estágios larvais (Houde, 1997; Hsieh et al ., 2006). Assim, os estudos sobre a distribuição de larvas de peixes constituem uma importante ferramenta para o estabelecimento de ações de conservação, como o controle dos estoques pesqueiros (Stanford et al ., 1996; King et al ., 2003), ajudando consequentemente na proteção de espécies vulneráveis e/ou ameaçadas (Reynalte-Tataje et al ., 2008). As planícies de inundação podem ser estudadas sob diferentes escalas espaciais e temporais, tendo em vista que o regime de cheias atuam homogeneizando os ambientes (Thomaz et al ., 2007), e ao mesmo tempo mantêm uma estrutura de habitat diversa e dinâmica, na qual são encontrados diferentes tipos de ambientes aquáticos, como lóticos e lênticos permanentes (Junk et al ., 1989). Além disso, as cheias também favorecem a desova dos peixes em rios tropicais (Welcomme, 1979;

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Vazzoler, 1996). O baixo rio Ivinheima, localizado na planície de inundação do alto rio Paraná (Brasil), faz parte do Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema (PEVRI) e, é considerado um local fundamental para a preservação da biodiversidade da região devido ao alto nível de heterogeneidade ambiental, além de ser considerado uma importante área para desova dos peixes da região, proporcionando um bom local para estudos sobre variação espacial e temporal das larvas de peixes (Reynalte-Tataje et al ., 2013). Nesse contexto, esse estudo teve como objetivo avaliar como a diversidade de larvas peixes está estruturada em diferentes escalas temporais (meses e horários) e espacial (biótopos) em uma área preservada de uma planície de inundação neotropical durante dois períodos reprodutivos (PRs). Para isso foram testadas as seguintes hipóteses: (H1) a diversidade α e β das larvas de peixes variam temporalmente em diferentes períodos reprodutivos, (H2) espacialmente, a diversidade α e β de larvas de peixes varia entre os diferentes biótopos, (H3) a importância relativa da diversidade α e β na determinação da diversidade γ difere entre diferentes escalas temporais e espacial hierárquicas.

2 MATERIAL E MÉTODOS

2.1 ÁREA DE ESTUDO O rio Ivinheima está localizado na margem direita do rio Paraná (Brasil), estendendo-se por cerca de 230 km, sendo que os trechos superior e médio correm em direção norte-sul e o inferior, paralelo ao rio Paraná (direção nordeste-sudoeste) até sua confluência com este rio. Na planície de inundação do alto rio Paraná, a região do rio Ivinheima é um dos poucos trechos remanescentes com características originais, uma vez que o restante da bacia do alto rio Paraná a montante encontra-se sob intensa influência de represamentos. As coletas foram realizadas em sete estações de coleta na região inferior do rio Ivinheima (22°48’00”S; 53°32’00”O e 22°59’10”S; 53°39’02”O; Fig. 1) localizadas dentro do “Parque Estadual das Várzeas do rio Ivinhema”, sendo que estas estações diferem com relação ao biótopo predominante (Tabela 1).

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Fig.1 - Mapa da planície de inundação do alto rio Paraná, mostrando as estações de coleta no rio Ivinheima. (1 = Lagoa do Finado Raimundo, 2 = Lagoa dos Patos, 3 = Lagoa do Pintado, 4 = Boca da Lagoa do Finado Raimundo, 5 = Boca da Lagoa dos Patos, 6 = Rio Ivinheima II, 7 = Rio Ivinheima III).

Tabela 1. Dados fisiográficos das estações de amostragem localizadas no rio Ivinheima, planície de inundação do alto rio Paraná. Estação Sigla Biótopo Coordenadas 1. Lagoa do Finado Raimundo LFRai Lagoa 22°47’40”S/53°32’14”O 2. Lagoa dos Patos LPat Lagoa 22°49’22”S/53°33’10”O 3. Lagoa do Pintado LPin Lagoa 22°56’46”S/53°38’33”O 4. Boca da Lagoa do Finado Raimundo BLFRai Remanso 22°47’42”S/53°32’42”O 5. Boca da Lagoa dos Patos BLPat Remanso 22°50’60”S/53°34’30”O 6. Rio Ivinheima II Ivi II Rio 22°48’00”S/53°32’00”O 7. Rio Ivinheima III Ivi III Rio 22°59’10”S/53°39’02”O

2.2 AMOSTRAGENS E ANÁLISE LABORATORIAL Coletas mensais de larvas de peixes da região foram realizadas em dois períodos reprodutivos, compreendendo os meses de outubro a março dos anos de 2010/2011 (PR1) e 2011/2012 (PR2).

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Nas amostragens foram utilizadas redes de plâncton cônico-cilíndricas (malha de 500-µm), equipadas com fluxômetro mecânico. Todas as coletas foram realizadas ao longo de ciclos nictemerais com intervalo de seis horas entre as amostragens (0, 6, 12 e 18 horas). Foram coletadas amostras na superfície e no fundo, sendo que o amostrador de fundo consiste na adaptação de uma rede cônico-cilíndrica acoplada a um trenó metálico. Além disso, nos biótopos rio, as larvas foram coletadas nas margens esquerda, direita e no centro do rio. As amostras coletadas foram acondicionadas em frascos de polietileno e fixadas em formol 4%, tamponado com carbonato de cálcio. Em laboratório, com auxílio de um microscópio estereoscópico, foram realizadas triagens das amostras e as larvas foram separadas do restante do plâncton. Em seguida, foram identificadas seguindo a técnica de sequência regressiva de desenvolvimento, conforme preconizado por Ahlstrom & Moser (1976) e segundo Nakatani et al . (2001). Os táxons identificados também foram classificados de acordo com a estratégia reprodutiva (Agostinho et al ., 2007). Dados do nível fluviométrico (m) referentes à planície de inundação do alto rio Paraná foram obtidos pela Agência Nacional das Águas (HidroWeb – Agência Nacional das Águas – ANA).

2.3 ANÁLISES ESTATÍSTICAS A variação espacial e temporal da diversidade α e β das larvas de peixes foi analisada com desenho hierárquico. Assim a maior escala foi representada pelos biótopos, dentro de cada biótopo os horários e dentro de cada horário os meses, que representaram no caso a diversidade α (Fig. 2).

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Fig. 2 – Desenho hierárquico ilustrando os três níveis temporais e espacial considerados neste estudo. Cada ponto indica um biótopo. As disposições dos pontos são apenas ilustrativas .

Para verificar a variação da diversidade α (riqueza) nas diferentes escalas foi feita uma análise de variância aninhada (ANOVA aninhada) (Sokal & Rohlf, 2011). Para os testes com valores significativos foram realizados testes post hoc de Tukey. A varia ção n a diversidade β foi testada através de uma análise m ultivariada de dispersão baseada em distância (PERMDISP) , onde diversidade β é uma medida de similaridade/dissimilaridade média de uma amostra em relação ao centroide do grupo (Anderson et al ., 2006). Esta análise, também, foi realizada de forma hierárquica utilizando uma matriz de distância de Jaccard (presença e ausência) para os dados de larvas de peixes. A significância foi testada através de permutações e aplicada a correção de Bonferroni para múltiplas comparações. O particionamento aditivo foi aplicado para verificar a importância relativa das diversidades α e β em diferentes escalas hier árquicas temporais e espacial na determinação da diversidade γ (Fig. 2). Para cada nível hierárquico está associado um valor de diversidade α e um valor de diversidade

β. Por exemplo, α1 representa a riqueza média de larvas de peixes de cada mês, α2 a riqueza média de larvas dos horários e α3 a riqueza média de larvas dos biótopos. Assim, β1 = α2 - α1, β2 = α3 – α2 e

β3 = γ- α3. A diversidade β é então uma estimativa de quanto em média se acrescenta em diversidade ao se passar de uma escala menor para a imediatamente superior. A diversidade γ é obtida quando essa lógica é passada ao longo de todos os níve is hierárquicos, e assim se soma a diversidade α ( α1, menor escala) às diferenças na diversidade acrescidas por cada escala superior: β1, β2 e β3 (Gering et

14 al ., 2003). A significância estatística de cada componente (escalas) foi testada através de modelo nulo baseado em permutações dos indivíduos entre amostras (Crist et al ., 2003). Um valor de p menor que 0,05 indica que a diversidade observada é significativamente maior que a esperada ao acaso, enquanto que, o p maior que 0,95 indica que a diversidade observada é significativamente menor que a esperada ao acaso. Um valor de p entre 0,05 e 0,95 indica que a diversidade observada poderia ter sido obtida ao acaso. Todas das analises estatísticas foram realizadas no software R (R Core Team, 2012).

3 RESULTADOS

O nível hidrológico do rio Paraná teve uma dinâmica diferente entre os períodos reprodutivos. Os meses de janeiro e março do PR1 foram os únicos que alcançaram o nível fluviométrico de 4,6 m, quando começa a haver conexão entre os ambientes da planície de inundação (Souza Filho, 2009). Já no PR2, os meses de janeiro e fevereiro tiveram o nível mais alto do período reprodutivo, porém não atingiram o nível de conexão entre os ambientes. Assim, o PR1 foi um período de maiores cheias, onde os atributos do pulso de inundação como amplitude e intensidade da inundação, foram maiores que o PR2 (Fig. 3).

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6,5 PR1 PR2 2010-2011 2011-2012 6,0 DP - 27 DP - 0 DI - 183 5,5 DI - 155 IP - 6,29 IP - 4,56 5,0 IL - 2,18 IL - 1,89 4,5 4,0 3,5 3,0 2,5

Nível fluviométrico (m) 2,0 1,5 1,0 0,5 0,0 Fev Fev Dez Mar Dez Mar Nov Nov Jan/2011 Jan/2012 Out/2010 Out/2011 Fig.3 - Níveis fluviométricos diários da planície de inundação do alto rio Paraná obtidos nos meses de outubro a março de 2010/2011 (PR1) e 2011/2012 (PR2). A linha tracejada vertical separa os dois períodos reprodutivos amostrados e a linha tracejada horizontal indica o nível no qual começa a haver conexão entre os ambientes (4,6 m de acordo com Souza Filho (2009)). (DP = dias potamofase, DL = dias de limnofase, IP = intensidade da potamofase, IL = intensidade da limnofase).

Durante os dois períodos reprodutivos analisados foram registrados um total de 1.691 indivíduos, pertencentes a 45 espécies. No PR1 a diversidade γ foi de 43 espécies, sendo 10 classificadas como migradoras de longa distância (ML) e 33 como espécies sedentárias ou migradoras de curta distância (S/MC). Já no PR2 a diversidade γ foi menor, com 29 espécies, sendo 10 classificadas como ML e 19, como S/MC. Para os dois períodos reprodutivos a maior densidade média de espécies classificadas como ML foi observada no biótopo rio, enquanto aquelas classificadas como S/MC apresentaram maior densidade média nas lagoas no PR1 e nos remansos e lagoas no PR2 (Tabela 2). Nos dois períodos reprodutivos, entre os S/MC, foram observadas maiores abundâncias de Plagioscion squamosissimus e Hypophthalmus edentatus , enquanto entre os ML, as maiores abundâncias foram de Pseudoplatystoma corruscans e Pimelodus spp. Apesar da maior diversidade

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γ no PR1, algumas espécies tiveram maiores abundâncias no PR2, entre essas estão Bryconamericus stramineus e Serrasalmus spp. (S/MC) e Brycon orbignyanus e Rhaphiodon vulpinus (ML). Tabela 2. Densidade média (indivíduos/10m 3) dos grupos taxonômicos de larvas de peixes obtidos no período reprodutivo de 2010/2011 (PR1) e de 2011/2012 (PR2) em diferentes biótopos do rio Ivinheima (S/MC = espécies sedentárias ou migradoras de curta distância; ML = espécies migradoras de longa distância) (Agostinho et al ., 2007). PR1 PR2 Guilda Grupo taxonômico Lagoa Remanso Rio Lagoa Remanso Rio reprodutiva Larvas/10m 3 Larvas/10m 3 Amaralia sp . 0,007 0,012 S/MC

Apareiodon spp 0,007 S/MC

Aphyocharax spp. 0,019 0,016 0,019 0,010 S/MC

Astyanax spp. 0,038 0,068 S/MC

Auchenipterus osteomystax 0,003 0,029 0,150 0,012 0,187 0,171 S/MC Brycon orbignyanus 0,007 0,007 0,175 0,148 ML

Bryconamericus stramineus 0,022 0,053 0,136 0,266 0,293 S/MC

Catathyridium jenynsii 0,058 0,013 0,024 S/MC

Characidium spp. 0,018 0,030 S/MC

Eigenmannia spp. 0,113 0,002 S/MC

Gymnotus spp. 0,060 0,032 0,020 0,003 0,031 0,013 S/MC Hemiodus orthonops 0,005 0,009 S/MC

Hemisorubim platyrhynchos 0,044 0,014 0,010 0,319 ML

Hoplerythrinus unitaeniatus 0,002 S/MC

Hoplias spp. 0,016 0,088 0,052 0,179 0,313 0,017 S/MC Hoplosternum littorale 0,011 0,008 0,009 S/MC

Hyphessobrycon eques 0,007 0,013 0,012 S/MC

Hyphessobrycon guarani 0,005 S/MC

Hypophthalmus edentatus 0,841 0,019 0,100 2,853 2,312 0,037 S/MC Hypostomus spp. 0,005 S/MC

Iheringichthys labrosus 0,009 S/MC

Leporinus spp. 0,007 0,003 0,012 S/MC

Lepthoplosternum pectorale 0,005 S/MC

Loricariichthys platymetopon 0,004 S/MC

Moenkhausia spp. 0,236 0,262 0,573 0,018 0,022 S/MC

Parauchenipterus galeatus 0,016 0,032 S/MC

Pimelodella spp. 0,002 S/MC

Pimelodus spp. 0,007 0,026 0,032 0,028 0,167 0,318 ML Piractus mesopotamicus 0,028 0,016 0,023 ML

Plagioscion squamosissimus 3,013 0,023 0,155 3,636 4,020 0,047 S/MC Prochilodus lineatus 0,011 0,024 0,098 0,059 0,032 ML

Psellogrammus kennedyi 0,211 0,021 0,027 S/MC

Pseudoplatystoma corruscans 0,042 0,078 0,196 0,112 0,323 0,852 ML Rhamdia quelen 0,003 0,004 S/MC

Rhaphiodon vulpinus 0,043 0,078 0,036 0,175 ML

Rhinodoras dorbignyi 0,005 S/MC

Roeboides descalvadensis 0,098 0,023 0,008 0,002 S/MC

Salminus brasiliensis 0,031 0,026 0,034 0,198 ML

Serrapinnus cf. calliurus 0,006 S/MC

Serrapinnus sp. 1 0,004 0,004 0,009 S/MC

Serrasalmus spp. 0,013 0,025 0,218 0,005 S/MC

17

Sorubim lima 0,004 0,041 0,065 0,070 0,039 0,142 ML Synbranchus marmoratus 0,002 S/MC

Tatia neivai 0,002 S/MC

Zungaro zungaro 0,038 0,129 0,009 0,036 ML

A diversidade α foi maior no PR2, a qual diferiu significativamente do PR1 (ANOVA Aninhada, GL = 1; F = 8,721; P = 0,004) (Fig. 4A). Entre os biótopos, a diversidade α variou significativamente dentro dos dois períodos reprodutivos (ANOVA Aninhada, GL = 4; F = 11,653; P < 0,001) (Fig. 5), sendo o rio mais diverso nos dois períodos reprodutivos, se diferenciando do remanso no PR1 e de remanso e lagoa no PR2. Entre os horários houve variação significativa na diversidade α (ANOVA Aninhada, GL = 18; F = 5,683; P < 0,001) (Fig. 5). A maior diversidade α ocorreu à 0 hora, que diferiu significativamente das 12 e 18 horas em todos os biótopos e em ambos os períodos reprodutivos. A diversidade β também variou significativamente entre os períodos reprodutivos (PERMDISP, Pseudo-F = 4,216; P = 0,040), sendo maior no PR1 (Fig. 4B). Entre os biótopos, a diversidade β só variou no PR1 (PERMDISP, Pseudo-F = 8,707; P < 0,001), e todos os biótopos se diferenciaram entre si, sendo a maior diversidade β encontrada no remanso (Fig. 6A). Já entre os horários, não houve variação significativa da diversidade β (Fig. 6B e 6C).

2,5 Diversidade α entre os períodos reprodutivos 0,680 Diversidade β entre os períodos reprodutivos A B

0,675

α 2,0 β

0,670 Diversidade 1,5 Diversidade 0,665

1,0 0,660 PR1 PR2 PR1 PR2

Fig. 4 - Variação da diversidade α (A) e β (B) de larvas de peixes nos períodos reprodutivos de 2010/2011 (PR1) e 2011/2012 (PR2) no rio Ivinheima, planície de inundação do alto rio Paraná. (símbolos= média, barras = erro padrão).

18

6 PR1 PR2 5

4 α 3

2

Diversidade 1 0 0 6 12 18 -1 Lagoa Remanso Rio Lagoa Remanso Rio

Fig. 5 - Variação da diversidade α de larvas de peixes observada em diferentes biótopos (lagoa, remanso e rio) e horários de amostragem (0, 6, 12 e 18 horas) no rio Ivinheima, planície de inundação do alto rio Paraná. (símbolos=média; barras=erro padrão).

0,70 Biótopos do PR1 0,70 Biótopos do PR2 A1 A2 0,68 0,68 β β 0,66 0,66

0,64 0,64 Diversidade Diversidade Diversidade

0,62 0,62

0,60 0,60 Lagoa Remanso Rio Lagoa Remanso Rio

19

0,68 Horários da lagoa - PR1 0,68 Horários do remanso - PR1 0,68 Horários do rio - PR1 B1 B2 B3 0,64 0,64 0,64

β β β

0,60 0,60 0,60 Diversidade Diversidade Diversidade 0,56 0,56 0,56

0,52 0,52 0,52 0 6 12 18 0 6 12 18 0 6 12 18 0,68 Horários da lagoa - PR2 0,68 Horários do remanso - PR2 0,68 Horários do rio - PR2 C1 C2 C3 0,64 0,64 0,64

β β β

0,60 0,60 0,60 Diversidade Diversidade Diversidade 0,56 0,56 0,56

0,52 0,52 0,52 0 6 12 18 0 6 12 18 0 6 12 18 Fig. 6 - Variação na diversidade β para as diferentes escalas e per íodos reprodutivos (PR1 e PR2) no rio Ivinheima, planície de inundação do alto rio Paraná. A1 e A2 entre os biótopos, B1, B2, B3 e C1, C2 e C3, variação entre os horários de ntro de cada biótopo respectivamente e para cada PR. (símbolos = média; barras = erro padrão).

Os resultados do particionamento aditivo da diversidade mostraram que os componentes, β1 e β3, representando respectivamente, a variação entre os meses e entre os biótopos, explicaram significativamente a diversidade γ nos dois per íodos reprodutivos. O componente que mais contribuiu para diversidade γ foi o β3, com 39% no PR1 e 28% no PR2. A variação da diversidade entre os meses contribuiu com 18% nos dois períodos reprodutivos. Os resultados significativos para as escalas biótopos e meses indica que os indivíduos não ocorrem de forma aleatória nessas escalas (Fig. 7).

20

100

90 *

γ 80

70

60 *

50 Proporção da diversidade β3 β2 40 * β1 α 30 PR1 PR2

Fig. 7 - Proporção da diversidade γ particionada em diversidade α (riqueza média mensal) e componentes β1 (entre os meses), β2 (entre os horários), β3 (entre os biótopos) para os dois períodos reprodutivos (PR1 = período reprodutivo 1; PR2 = período reprodutivo 2). *escala significativa (P<0,05)

4 DISCUSSÃO

A região do rio Ivinheima estudada está sujeita a constantes flutuações nas condições hidrológicas, como resultado de uma irregularidade na intensidade e magnitude das cheias. Os períodos reprodutivos selecionados para esse estudo demonstraram diferentes dinâmicas hidrológicas, em que os atributos do pulso de inundação foram maiores no PR1. A maior duração e intensidade de cheia no PR1 favoreceu uma maior diversidade γ das larvas de peixes, apesar da menor diversidade α, em função do aumento da diversidade β. Os padrões da diversidade α e β podem ser afetados pela dinâmica temporal das condições abióticas que podem modificar o efeito dos gradientes ambientais e as vias para a dispersão das espécies (Gonzalez, 2009; Simões et al ., 2013). A maior diversidade no PR1 foi devido a maior riqueza de espécies sedentárias ou migradoras de curta distância, já que as mesmas espécies de migradores de longa distância ocorreram nos dois períodos reprodutivos. Esses resultados parecem contraditórios, uma vez que a maior parte da literatura sobre as estratégias reprodutivas das espécies migratórias afirma que as inundações estimulam a atividade reprodutiva dos migradores, pois aumenta a área alagada e

21 facilita o desenvolvimento larval e juvenil, enquanto em anos de menores níveis fluviométricos, a abundância de juvenis é mais baixa para as espécies de todas as estratégias reprodutivas (Okada et al ., 2003). Nesse caso, acredita-se que a diferença hidrológica entre os dois períodos reprodutivos não causou alterações suficientes nas condições ambientais essenciais às espécies de migradores de longa distância, permitindo que as mesmas espécies estivessem presentes em ambos os períodos reprodutivos. Apesar dessas diferenças não terem aparentemente alterado a reprodução, podem ter ocorrido mudanças no recrutamento das espécies. As flutuações no nível fluviométrico exercem grande influência sobre a reprodução dos peixes e, consequentemente, sobre suas larvas. De forma geral, as inundações aumentam a conectividade entre os biótopos (Agostinho et al ., 2004b; Thomaz et al ., 2007), favorecendo a troca de nutrientes e organismos entre os habitats fluviais (Junk et al ., 1989; Bayley, 1995), aumentando a atividade biológica e a complexidade da cadeia alimentar (Junk et al ., 1989; Dewey & Jennings, 1992; Brown & Coon, 1994). Além disso, a ampliação espacial provocada pelas inundações pode disponibilizar mais microhabitats para o crescimento e proteção das larvas de peixes (Reynalte- Tataje et al ., 2011). Dessa forma, a variação sazonal no regime hidrológico e as interações complexas entre os diferentes habitats são fatores especialmente importantes que estruturam a comunidade de larvas de peixes. Espacialmente, a maior diversidade α ocorreu no rio e na lagoa, indicando uma preferência das larvas de peixes por esses biótopos. Já no remanso, que representa uma zona de transição entre o canal principal do rio e as lagoas, ocorreu a maior diversidade β e a menor diversidade α, sugerindo que as larvas utilizam os remansos somente para a dispersão entre a lagoa e o rio. A diferente utilização do habitat por diferentes espécies sugere um particionamento do habitat, que pode estar associado às diferentes estratégias de história de vida (Humphries et al ., 1999; Aarts et al ., 2004) e às tolerâncias fisiológicas das espécies associadas com o ambiente físico e com os diferentes tipos de habitat (Nannini et al ., 2012). A variação espacial de espécies com diferentes estratégias reprodutivas já foi relatada por Reynalte-Tataje et al . (2013), mostrando que algumas espécies permanecem durante todas as fases de seu ciclo de vida em lagoas (espécies sedentárias), enquanto outras usam essas áreas somente em algum momento do seu ciclo de vida (espécies migradoras). Em relação ao particionamento aditivo da diversidade, a proporção das diversidades α e β na determinação da diversidade γ diferiram entre as diferentes escalas temporais (meses e horários) e espacial (biótopos) hierárquicas, mas se mantiveram similares entre os diferentes períodos reprodutivos. A partição da diversidade mostrou uma maior importância dos componentes β1 (entre os meses) e β3 (entre os biótopos), mostrando que a distribuição das espécies nesses níveis não

22 ocorre de forma randômica. As inundações tem uma influência positiva sobre a biodiversidade de planícies de inundação, devido à maximização da heterogeneidade espacial e temporal (Junk et al ., 1989;. Neiff, 1990;. Tockner et al ., 1999;. Agostinho et al ., 2004a). Essa heterogeneidade tem efeitos positivos sobre a diversidade β de larvas de peixes em escalas temporais e espaciais, já que as espécies apresentam diferentes requerimentos ambientais e espaciais. Assim, a ocorrência não aleatória das larvas de peixes deve estar estruturada devido a processos ecológicos não aleatórios como a colonização, extinção ou interação com fatores abióticos e bióticos que influenciam os padrões espaciais e temporais da diversidade (Sasaki et al ., 2012).

A escala temporal β1 (entre os meses) representa os meses que caracterizam o período reprodutivo onde ocorre a desova da maioria dos peixes para a planície de inundação do alto rio Paraná (Vazzoler, 1996). Nesse período cada espécie geralmente possui maior pico reprodutivo em determinados meses ou apresenta reprodução contínua durante todos os meses, o que explica esse turnover de espécies durante o período reprodutivo, ressaltando a importância de se coletar em diferentes meses ao longo do ano para se obter larvas de diferentes espécies de peixes em determinada região. Outra explicação para a importância da diversidade β1 (variação entre esses meses) é que sistemas de planícies de inundação sofrem mudanças temporais naturais na biota (Neiff 1990), afetando as espécies de peixes com diferentes estratégias de diferentes maneiras (Agostinho et al ., 2001). De forma geral, períodos de cheias mais intensas podem favorecer o turnover de larvas de diferentes espécies de peixes, já que cheias duradouras podem maximizar a chance de reprodução dos peixes e a presença de ambientes apropriados para o desenvolvimento das formas jovens, ocasionando, consequentemente, um maior sucesso reprodutivo (Cunico et al ., 2002). Isso é valido, principalmente, para as espécies de peixes migradores, que para alcançarem o sucesso no recrutamento, dependem do tempo, duração e intensidade das inundações (Gomes & Agostinho, 1997) e apresentam maiores atividades reprodutivas durante anos de maiores cheias (Agostinho et al ., 2001).

A escala β2 (entre os horários) não foi significativa e assim as espécies estão distribuídas ao acaso entre os diferentes horários e a diversidade β também não variou de forma significativa. Sugere-se que nessa escala ocorra um agrupamento de espécies, principalmente no período noturno onde ocorre a maior diversidade. A maior diversidade α no período noturno (0 hora) pode ser uma estratégia para escapar da predação, e devido à maior disponibilidade de alimentos durante o período noturno (Armstrong & Brown, 1983; Bialetzki et al ., 1999; Castro et al ., 2002). Apesar dessa escala não ter contribuído de forma significativa para diversidade γ, as amostragens em diferentes horários possibilitam capturar larvas em diferentes estágios de desenvolvimento. Larvas recém-eclodidas derivam na superfície, mesmo durante o dia, enquanto larvas mais desenvolvidas

23

(após inflarem a bexiga natatória) conseguem fazer migração vertical, sendo mais capturada na superfície durante o período noturno. Nesse caso, não se deve desconsiderar a coleta em diferentes horários para obtenção de uma maior diversidade de larvas de peixes. Apesar da importância temporal (variação entre os meses) para a diversidade γ, a maior contribuição da diversidade β ocorreu na escala β3 (entre os biótopos) para ambos os períodos reprodutivos. Diferentes biótopos como rios, remansos e lagoas apresentam diferentes características ambientais ligadas, principalmente, ao fluxo. A alta heterogeneidade ambiental presente nesses sistemas de planície de inundação (Junk et al ., 1989) faz com que as espécies de larvas de peixes utilizem de forma diferente esses habitats, aumentando o turnover de espécies. Além disso, a diversidade desses habitats tem uma importância fundamental na manutenção de uma alta diversidade biológica no sistema como um todo (diversidade γ). Assim, estratégias de conservação devem incorporar diferentes habitats para manter a variabilidade natural dos ecossistemas (Stendera & Johnson, 2005). Os locais de crescimento das larvas de peixes são ambientes temporários ou permanentes que apresentam condições biológicas, físicas e químicas adequadas para o crescimento de uma determinada espécie e seu alimento (Houde, 2002). Entretanto, umas das principais ameaças a esses locais são as construções de barragens, já que interferem no rio onde são construídas, alterando o fluxo da água e os sistemas aquáticos e terrestres de uma maneira drástica e permanente (Tundisi, 1999, Agostinho et al ., 2004b). Outro importante impacto a jusante promovido pela construção de barragens está relacionado com a regulação do regime de cheia com retardo e atenuação nos picos de cheia (Agostinho et al ., 2007). A mudança no regime hidrológico natural tem impactos diretos sobre as espécies de peixes que dependem de tais flutuações, e sobre a conectividade entre os habitats. Além disso, as barragens formam uma barreira para as espécies de peixes migradores, que desovam à montante da planície de inundação (Agostinho et al ., 2004b). Na planície de inundação do alto rio Paraná, a construção da barragem de Porto Primavera alterou a reprodução das espécies da região deste estudo (Sanches, et al ., 2006). Como medida compensatória a essa barragem, foi criado o Parque Estadual das Várzeas do Rio Ivinhema (PEVRI), que se tornou a principal rota remanescente para migração das espécies de peixes na região (Sanches, et al ., 2006). Assim, é importante que se mantenha o constante monitoramento da reprodução dos peixes e do desenvolvimento das larvas nesse sistema, de forma a entender a estratégia de preservação adotada e como ela está contribuindo para a diversidade de peixes da região. Neste estudo, o particionamento aditivo da diversidade de larvas de peixes mostrou que tanto a escala temporal quanto a espacial são importantes na manutenção da biodiversidade de um sistema. Nesse sentido sugere-se que os esforços de conservação devem considerar não somente o

24 espaço, mas também priorizar a dinâmica hidrológica temporal que ocorre nos rios, principalmente em locais afetados por barragens que controlam o funcionamento desses sistemas. A regulação da água por reservatórios a montante deve ser gerida mantendo o funcionamento natural do ambiente de várzea, mitigando, assim, os impactos ambientais nas planícies aluviais que podem afetar negativamente a sua capacidade natural de tamponamento (Simões et al ., 2013). A manutenção da proporção das diversidades α e β na determinação da diversidade γ reforça a importância dessas escalas para a amostragem de larvas de peixes e a importância de se preservar ambientes que ainda não estão sob o domínio de barragens ou outras formas de impactos antrópicos, já que estes ambientes podem funcionar como áreas alternativas para as espécies, contribuindo para a diminuição do declínio da biodiversidade. A partir dos nossos resultados podemos concluir então, que a diversidade α e β das larvas de peixes variam temporalmente em diferentes períodos reprodutivos (H1) com exceção dos horários. Concluímos ainda que a diversidade de larvas de peixes varia espacialmente entre os diferentes biótopos (H2) e que a importância relativa da diversidade α e β na determinação da diversidade γ difere entre diferentes escalas temporais e espacial hierárquicas e se mantém em diferentes períodos reprodutivos (H3). Assim, recomendamos que os esforços de amostragens para as larvas de peixes devem ser feitas em diferentes tipos de habitats com diferentes características ambientais e com periodicidade. Considerando que os peixes que habitam ambientes de planícies de inundação mostram uma grande diversidade de estratégias reprodutivas e alimentares, como resultado principalmente das rápidas flutuações no nível da água e condições físicas e químicas, é importante que outros estudos façam o particionamento da diversidade com a separação das espécies em guildas reprodutivas ou alimentares ou por importância comercial. Além disso, é importante buscar informações sobre os fatores responsáveis por estruturar as larvas de peixes nas diferentes escalas.

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