Primera cita de Trichocoma paradoxa en la ecozona Paleártica occidental, un eurotial sorprendente presente en las Islas Canarias, España

Miguel Ángel RIBES Resumen: Trichocoma paradoxa Jungh. es un hongo ascomicete teleomórfico perteneciente al orden de los Vicente ESCOBIO G.W. Martin ex Benny & Kimbr., sorprendente por su aspecto en forma de brocha de afeitar. su dis- Juan Carlos ZAMORA tribución mundial conocida es típicamente tropical o subtropical, por lo que su hallazgo en las Islas Canarias (en este caso, La Palma) era cuestión de tiempo. no nos constan citas anteriores de esta especie en la ecozona Paleártica occidental. Ascomycete.org, 11 (6) : 233–238 Palabras clave: , Canarias, ecozona, Eurotiales, La Palma, Ocotea foetens, Paleártico, taxonomía. Mise en ligne le 24/12/2019 10.25664/ART-0280 First record of Trichocoma paradoxa in the Western Palearctic ecozone, an amazing Eurotiales pre- sent in the Canary Islands, Spain Abstract: Trichocoma paradoxa Jungh is a teleomorphic ascomycete belonging to the order Eurotiales G.W. Martin ex Benny & Kimbr., surprising due to its shaving brush-like appearance. Its known worldwide distribution is typically tropical or subtropical, so its finding in the Canary Islands (in this case, La Palma) was a matter of time. We are not aware of any previous records of this species in the Western Palearctic ecozone. Keywords: Ascomycota, Canary Islands, ecozone, Eurotiales, La Palma, Ocotea foetens, Palearctic, .

Introducción El Adn genómico de la muestra (ca. 1 mg de masa esporal) se ex- trajo utilizando el método de Chelex® 100 de FErEnCoVA et al.. (2017). se amplificaron las regiones Its1 (incluyendo en su extremo 5’ las Presentamos una recolecta de Trichocoma paradoxa Jungh. en la últimas bases de la región 18s), 5.8s, Its2 y dominios d1-d3 de isla de La Palma, Islas Canarias, España. Este ascomicete teleomór- nrLsU en una sola PCr, utilizando los cebadores Its1F (GArdEs & fico se ha recolectado sobre la corteza y la sección transversal de BrUns, 1993) y Lr5 (VILGALys & HEstEr, 1990). El producto de PCr fue dos troncos caídos de til, Ocotea foetens (Aiton) Benth., pertene- secuenciado usando los mismos cebadores por Macrogen (Amster- ciente a la familia Lauraceae Juss., árbol integrante de la laurisilva, dam, Paises Bajos). La secuencia obtenida se revisó y corrigió ma- formación boscosa presente en los archipiélagos atlánticos de Azo- nualmente, y posteriormente se comparó con la colección de res, Madeira y Canarias (FErnándEz-PALACIos et al.., 2017). Ocotea foe- secuencias de nucleótidos depositadas en la base de datos del nCBI, tens es un endemismo macaronésico que vive en Madeira y Canarias utilizando una búsqueda BLAst-n y el algoritmo optimizado para (FErnándEz-PALACIos et al.., 2017). El lugar de la recolecta, Cubo de la secuencias con alta similitud (“megablast”). Las comparaciones se Galga, es un barranco con una elevada humedad ambiental donde realizaron utilizando tanto la secuencia completa como la región Its se encuentra un bosque de laurisilva en muy buen estado de con- (Its1 + 5.8s + Its2) y la región nrLsU por separado. dado que nues- servación (sAntos, 1983), incluído en el Parque natural de Las nieves tro objetivo no ha sido realizar una reconstrucción filogenética ni (VVAA, 2000). La Palma fue declarada reserva de la Biosfera por la del género Trichocoma ni de su relación con géneros cercanos, sino UnEsCo el 30 de junio de 1983. simplemente utilizar la secuencia como guía para su identificación, y dado que los resultados de BLAst no ofrecían dudas en cuanto a Material y métodos su asignación (véase apartado de discusión), no se realizaron análisis filogenéticos. Los métodos de estudio han sido los tradicionales en este tipo de estudios: recolección, estudio macro y microscópico y posterior- Taxonomía mente desecado de las muestras a temperatura ambiente para su conservación en el herbario particular de uno de nosotros, M.á. Trichocoma paradoxa Jungh., Praemissa in floram cryptogamicam ribes (MAr) y en el herbario LPA del Jardín Botánico Canario “Viera Javae insulae: 9 (1838) [‘paradoxum’] y Clavijo”, en Gran Canaria. Las medidas microscópicas se han realizado en agua del grifo, Material estudiado: EsPAñA, Islas Canarias, La Palma, Puntallana, siempre en más de 32 ascosporas bajo el objetivo de inmersión de Cubo de la Galga, 28rBs 292842, 360 m, sobre la corteza de un 100× e incluyen la ornamentación. La terminología de los elementos tronco caído de Ocotea foetens, 20-XII-2018, leg. L. Jiménez Barroso, citológicos relativos a las células vivas es la usada por BArAL (1992). sMGC (LPA)2018122001, MAr-201218-001 (figuras 1 y 3, GenBank Las fotografías microscópicas fueron tomadas con una cámara réflex Mn521698); ibid., sobre la superficie de corte de un tronco caído de nikon d300 acoplada al tubo triocular de un microscopio nikon Ocotea foetens, 24-VII-2019, leg. L. Jiménez Barroso, sMGC (LPA) Eclipse 50i. Las formas esporales se han descrito siguiendo a KUšAn 2019072401, MAr-240719-001 (figura 2). et al.. (2014). Abreviaturas y símbolos: H2o (agua del grifo); rC (rojo congo al Ascoma con una estructura compleja: una parte superior glo- 1% en sds); IKI (solución de ioduro potásico 3% – iodo 1% en agua); bosa, cilíndrica a cónico-fusiforme, lanosa, fértil, blanda, pulveru- Me (media biométrica); n (número de medidas); Q (coeficiente lon- lenta, de color amarillo sulfuroso a marrón, evanescente (figura 1e), gitud/anchura); Qe (valor medio de Q); * (estructuras vivas); † (es- de 6–8 × 4–7 mm (ancho × alto) y una base cónico-cupuliforme, de tructuras muertas). textura leñosa, suberosa, semejante a una volva, estéril, de color ma- Las mediciones de las estructuras microscópicas se realizaron con rrón, persistente (figura 1f), de 6–8 × 4–5 mm (ancho × alto). En el programa Piximètre (http://piximetre.fr/) a través de fotografías nuestras colecciones, la porción de madera por la que se sujeta el calibradas, tanto para la extracción de datos, como para la obten- hongo al sustrato suele aislarse del resto del hospedador, profundi- ción de la fórmula dimensional en su formato “classique” (HEnrIot & zando en este, y dándole aspecto de cilindro de madera sujeto al CHEyPE, 2017). ascoma y aislado del resto del sustrato (figuras 1b, 1c), de forma que

233 Fig. 1 – Caracteres macroscópicos de Trichocoma paradoxa sMGC (LPA)2018122001. a. Ascomas “in situ” sobre la corteza de Ocotea foetens. b. Ascomas aislados del sustrato, con parte de madera unida en la base. c. Ascomas en detalle y sección transversal. d. Ascoma aislado. e. Ascoma, parte superior de crecimiento. f. Ascoma, parte inferior suberosa. g-h. Corte transversal. Escala: 10 mm = a-d, g; 5 mm = e-f, h. Fotos: todas a partir de sMGC (LPA)2018122001.

234 Ascomycete.org Fig. 2 – Caracteres macroscópicos de Trichocoma paradoxa sMGC (LPA)2019072401. a-c. Ascomas “in situ” sobre la superficie de corte de Ocotea foetens. d-f. Ascomas en detalle. g. Corte transversal. Escala: 10 cm = a; 5 cm = b; 2 cm = c; 10 mm = d; 5 mm = e–g.

cuando se disgregan los ascomas o se sacan de la madera, esta gregan al madurar y expulsar las esporas. Ascosporas subglobosas queda llena de huecos en los que ha estado alojada la madera sobre a elipsoidales, mayoritariamente anchamente elipsoidales, de color la que se asienta el hongo (figuras 2d, 2e). El conjunto del ascoma marrón-púrpura, con una ornamentación gruesa en forma de gran- (base leñosa + parte fértil) junto con el cilindro de madera unido a des crestas mayoritariamente aisladas perpendiculares al eje mayor, la base, le da una aspecto de antorcha, pincel o brocha, lo que ha que se acentúan en IKI, de (5,3–)5,7–6,4(–7) × (3,9–)4,3–5(–5,4) µm; propiciado su nombre vulgar “hongo brocha de afeitar”. La parte fér- Q = (1,1–)1,2–1,4(–1,5); n = 40; Me = 6 × 4,6 µm; Qe = 1,3. Paráfisis til al corte presenta una densa masa de hifas semejante a un capili- no observadas. cio de un gasteral, de color rojo púrpura en la zona superior debido a las esporas maduras, y una zona de crecimiento, inferior, de color amarillo-sulfuroso, estéril (figuras 1g, 1h, 2g). Estudio molecular Capilicio formado por hifas hialinas a ligeramente amarillentas, de paredes gruesas, con escasos septos, bifurcadas, de (1,9–)2–2,8 Las resultados de las búsquedas de BLAst con mayor porcentaje (–3,7) µm; n = 55; Me = 2,4 µm de ancho, con numerosos cristales de similitud fueron nucleótidos procedentes de individuos identifi- gruesos distribuidos irregularmente. Ascos globosos a elipsoidales, cados como “Trichocoma paradoxa” en todos los casos. Cuando se mayoritariamente anchamente elipsoidales, hialinos, de paredes utilizó la secuencia completa, los nucleótidos de la base de datos gruesas, con 8 esporas distribuidas con aspecto moriforme, inami- del nCBI con mayor similitud fueron EU021600 (T. paradoxa nrrL loides, de (10,7–)11,8–14,8(–14,9) × (7,6–)9,2–11,6(–12,4) µm; Q = 28276) y AF454072 (T. paradoxa nrrL 28277), con un 99,91% y (1–)1,1–1,5(–1,6); n = 19; Me = 13,1 × 10,3 µm; Qe = 1,3, que se dis- 99,82% de similitud respectivamente. El siguiente nucleótido con

Ascomycete.org 235 Fig. 3 – Caracteres microscópicos de Trichocoma paradoxa sMGC (LPA)2018122001. a-d. Corte transversal del ascoma. e. detalle de la capa externa. f-h. detalle de la gleba i. Hifas con cristales. j. Ascos. k. Ascosporas. Escala: 500 µm = a-b; 200 µm = c; 50 µm = d-h; 20 µm = i; 10 µm = j-k. Medio de montaje: H2o = a-h, i1, j1, k1; IKI = i2, k2; rC = j2. Fotos: todas a partir de sMGC (LPA)2018122001.

236 Ascomycete.org mayor similitud fue JF922033 (Byssochlamys nivea CBs 113246), con Situación taxonómica: Trichocoma es un género monotípico un 92,95%. Cuando se utilizó solamente la secuencia Its, los nueve según CALonGE et al.. (2006) y trIErVEILEr-PErEIrA (2014), descrito en primeros nucleótidos con mayor similitud (98,77%–100%), todos 1838 por Friedrich Franz Wilhelm Junghuhn en la isla de Java. sin procedentes de individuos identificados como T. paradoxa, fueron embargo, parece que existe otra especie del género, Trichocoma le- MK605941 (dWs(19)-23), MH860643 (CBs 103.73), JF417485 (CBs vispora Massee (Trichocoma paradoxa sensu Berkeley), Phil. Trans. 247.57), EU021600 (nrrL 28276), AB176607 (IFM H-53524) y Roy. Soc. London, Ser. B, Biolog. Sci., 167: tab. 25 (1887), en Carolina AB509823 (strain 100-541), todos ellos con un porcentaje de simili- del sur (Estados Unidos), y en cuyo protólogo se puede leer que es tud del 100%, AF454072 (nrrL 28277) con un 99,59% de similitud, de menor tamaño y presenta esporas menores. y Jn899399 (CBs 103.73) y Jn899398 (CBs 788.83) con un 98,77% de similitud. El siguiente nucleótido con mayor similitud fue Distribución: Esta especie se encuentra ampliamente distribuida KF724726 (Rasamsonia byssochlamydoides UPML011), con un en zonas tropicales y subtropicales según CALonGE et al.. (2006) y 90,25%. Cuando se utilizó solamente la secuencia nrLsU, los nucle- trIErVEILEr-PErEIrA (2014), habiéndose recolectado en Brasil, Ceilán ótidos de la base de datos del nCBI con mayor similitud fueron (actualmente sri Lanka), Costa rica, Estado Unidos, India, Indonesia, MH872339 (T. paradoxa CBs 103.73), FJ358290 (T. paradoxa CBs Japón, nueva zelanda, Panamá, Puerto rico y taiwán. Global Biodi- 788.83) y MH869252 (T. paradoxa CBs 247.57), con un 100%, 99,89% versity Information Facility (GBIF) señala una cita en Alemania, lo y 99,55% de similitud, respectivamente. El siguiente nucleótido con que resulta bastante anecdótico, ya que esta no es una zona tropical mayor similitud fue JF922033 (Byssochlamys nivea CBs113246), con o subtropical. Puestos en contacto con david Minter, CABI (com. per- un 95,56%. sonal), nos señala que casi con toda seguridad se trata de un error: la colección IMI344685 de Alemania (supuestamente de T. paradoxa) Discusión en realidad se trata de una Puccinia, mientras que hay una colección IMI334685 de nueva zelanda, que sí corresponde a T. paradoxa. Por En un primer momento, el aspecto general de este hongo, hace tanto parece que se trata de un error de transcripción de un número, pensar en alguna especie de Gasteromycetes Fr. o incluso en algunos por lo que podemos considerar que esta cita de La Palma, Islas Ca- géneros de Myxomycetes G. Winter, dada la presencia de una masa narias, es la primera cita de la ecozona Paleártica occidental. La eco- esporal con hifas, que recuerda a la gleba y el capilicio de estos gru- zona (reino biogeográfico, región zoogeográfica o reino floral) pos, así como la base cupuliforme estéril, que recuerda a un peridio. Paleártica es una de las ocho en que se divide la superficie de la tie- Estos caracteres, sumados a la pronta desintegración de los ascos, rra basada en los patrones de distribución de las plantas y los ani- que dificulta su visualización, pueden hacer difícil creer que se trate males. su parte oeste incluye Europa, áfrica del norte, la parte de un hongo del orden Eurotiales G.W. Martin ex Benny & Kimbr., septentrional y central de Arabia, y la parte de Asia templada apro- donde se engloban hongos de familias como Aspergillaceae Link o ximadamente hasta los Montes Urales, mientras que la parte orien- Thermoascaceae Apinis, que incluyen géneros como Aspergillus tal abarca el resto de Asia templada excluyendo los territorios al sur P.Micheli ex Link, Monascus tiegh o Penicillium Link (JAKLItsCH et al.., del Himalaya, sur de China y península Indochina (UdVArdy, 1975). 2016). de ahí su epíteto “paradoxa”, por su aspecto paradójico con La inclusión de taiwán en la ecozona Paleártica o en la Indo-Malaya respecto a otros hongos del orden Eurotiales. de hecho, en el pro- es un poco confusa, por lo que según donde se considere situado tólogo se describe como un hongo singular, con el receptáculo de este estado, esta recolecta podría considerarse incluso como la pri- un Hymenomycetes Fr., con “peridio Trichodermacearum” y con capi- mera cita de toda la ecozona Paleártica. Las Islas Canarias, aunque licio “Myxogasterum” entre “Hydnum, Arcyream et Lycoperdon”. sin políticamente pertenecen a un país (España) cuya mayor extensión embargo, también se incluye dentro del orden Eurotiales la familia de territorio es europea, son sin duda parte de la placa africana, por Elaphomycetaceae tul. ex Paol., con ascomas hipogeos o superficia- les, con una gleba sólida e hifas ascógenas (pseudocapilicio) que se lo que no podría considerarse como primera cita para Europa. desintegra en una masa pulverulenta en la madurez y ascos globo- sos evanescentes, más semejante a la especie que nos ocupa. Molecular: Como se puede observar en los resultados, una iden- La identificación de esta interesante colección la realizamos, en tificación basada exclusivamente en los datos de la secuencia de un primer momento, gracias a la caracterización molecular realizada Adn obtenida nos llevaría a Trichocoma paradoxa dados los porcen- por uno de nosotros (JCz), seguido de la comparación de los carac- tajes de similitud. teniendo en cuenta que estos alcanzan el 100% teres morfológicos con otras recolectas publicadas. en algunos casos y que las especies más próximas se alejan de forma Los ejemplares de nuestras colecciones están menos desarrolla- notable, es de esperar que cualquier otro análisis comparativo arroje dos que los descritos por trIErVEILEr-PErEIrA (2014), que tienen la base el mismo resultado. sin embargo, es ampliamente conocido que la estéril de 7–11 × 4–10 mm (ancho × alto) y la parte fértil de 4–9 × identificación de un organismo utilizando una sola región corta de 8–19 mm (ancho × alto). Además, en sus imágenes (fig. 1 A–C) se Adn (barcoding) tiene numerosas limitaciones, mayores en especies observa claramente la forma de “brocha de afeitar”, mientras que estrechamente relacionadas, por falta de variabilidad o presencia nuestros ejemplares presentan una forma más globosa en la zona de polimorfismos ancestrales compartidos, pero no ausentes en fértil. Las medidas de los ascos y las ascosporas de esta autora son otros casos, como cuando existen parálogos, en casos de hibrida- similares a las nuestras (algo mayores las ascas y algo más anchas ción/introgresión, etc. (véase zAMorA et al.., 2018 para una explica- las ascosporas), sin embargo las hifas de la parte fértil son más es- ción más detallada con numerosos ejemplos bibliográficos). Por trechas (< 2 µm de ancho), mientras que las de nuestra colección estas razones, la identificación final de la muestra estudiada se ha tienen un ancho mínimo de 1,9 µm (véase descripción), y no se men- basado en la concordancia de sus datos morfológicos con los de ciona la presencia de cristales, cuando en nuestras muestras se ob- otras colecciones pertenecientes a Trichocoma paradoxa, tal y como servan frecuentemente. Esta autora también comenta que su se recoge en la bibliografía consultada. colección crecía abundantemente en un tronco cubierto de musgo de un árbol vivo, mientras nuestra recolecta se desarrolla en madera muerta. Los ejemplares estudiados por CALonGE et al.. (2006) también Agradecimientos son ligeramente más largos (8–10 mm de altura la parte fértil); sin embargo el ancho de las hifas (4–8 µm) coincide con nuestra obser- A david Minter por su aclaración sobre la supuesta cita alemana vación, mencionando además la presencia de gránulos amorfos y a Marcel Vega por facilitarnos varios contactos. A Juan Antonio ro- sobre ellas. dríguez Isa y Juan Fernando Cabrera Lezcano por la interpretación no hemos encontrado mencionados en la literatura los huecos y traducción de los textos en latín. A Luis Jiménez Barroso por las que dejan los ascomas en el sustrato una vez retirados estos. fotos macroscópicas de tan interesante recolecta.

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1: M.A. Ribes – Avda. Pablo Neruda 120, Portal F, 2°D, 28018 Madrid, España – [email protected] 2:V. Escobio – Calle Puerto Rico 4, 2º derecha, 35010 Las Palmas de Gran Canaria, España – [email protected] 3: J.C. Zamora – Museum of Evolution, Uppsala University, Norbyvägen 16, 752 36 Uppsala, Sweden – [email protected]

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