Influence of Global Change on microbial communities in Arctic sediments Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Naturwissenschaften - Dr. rer. nat. - dem Fachbereich 2 Biologie/ Chemie der Universität Bremen vorgelegt von Marianne Jacob Bremen, Mai 2014 Die vorliegende Arbeit wurde in der Zeit von April 2009 bis Mai 2014 am Alfred-Wegener- Institut für Polar- und Meeresforschung und dem Max-Planck-Institut für Marine Mikrobiologie angefertigt. 1. Gutachterin: Prof. Dr. Antje Boetius 2. Gutachter: Prof. Dr. Christian Wild Tag des Promotionskolloquiums: 6. Juni 2014 Summary Understanding the impacts of global climate change on marine organisms is essential in a warming world in order to predict the future development and functioning of the benthic ecosystem. Only long-term observations allow for the discrimination between natural temporal ecosystem variations and climate change impacts, but few long-term observatories exist worldwide. The Arctic Ocean especially is changing fast, and, at the same time, remains understudied. The Arctic is impacted by warming surface waters and a shrinking sea-ice cover, both influencing primary productivity and subsequent organic matter export to the deep ocean. Furthermore, benthic bacteria that mainly depend on organic matter supply from the surface ocean and that play a major role in carbon cycling at the seafloor, will be affected by these changes. Benthic communities show variations along water depth gradients as organic matter availability changes. However, only little is known about spatial and temporal variations of microbial benthic communities in relation to climate change impacts on pelago- benthic coupling, due to the lack of benthic time-series studies in the Arctic. Therefore, the investigation of Arctic benthic microbial diversity patterns along spatial and water depth gradients and with interannual changes in surface ocean productivity were the major objectives of this thesis. The Long-Term Ecological Research (LTER) site HAUSGARTEN, established in 1999, provides a unique opportunity to study effects of variations in physical properties of the Arctic Ocean, and their impacts on organic matter export and deep-sea benthic communities. In Chapter I, bacterial community composition and patterns along spatial gradients such as water depth and distance were explored in HAUSGARTEN sediments. This revealed a very diverse bacterial community comparable to other Arctic sediments and high numbers of unique bacterial types on spatial scales of few kilometers. Strong impacts of changes in the quantity of organic matter supply with water depth were encountered for the whole bacterial community and specific bacterial taxa changing with water depth differences were identified. Results presented in Chapter II show that the bacterial community reacts rapidly (within the same year) to changes in interannual variations of organic matter supply from surface waters. A strong decrease of bacterial richness and shift in bacterial community structure was encountered with decreases in organic matter availability, yet individual bacterial taxa responded differently to such variations. The influence of a decrease or even absence of organic matter deposition on sediments and its impacts on benthic bacterial community structure and functioning were studied over three years by an in situ experimental approach (Chapter III). It revealed that deep-sea benthic bacterial communities are stable over a short time period of one year when fresh organic matter is absent, but when starved for a longer time period, richness, structure and potential enzymatic activity for the degradation of organic matter are substantially altered. Benthic eukaryotes were investigated along a water depth gradient and in relation to temporal changes in upper ocean processes in Chapter IV. A strong decrease in richness of eukaryotic taxa with increasing water depth, especially below 3000 m water depth, and a decrease in eukaryotic richness and change in community composition with a decrease in upper ocean productivity were observed. The results of this thesis give unique insights into temporal variations of Arctic microbial benthic communities along a large gradient of water depth and in relation to upper ocean productivity and thus help to predict Arctic benthic ecosystem responses in a future Arctic impacted by climate change. Zusammenfassung Den Einfluss des Klimawandels auf marine Organismen zu verstehen ist essentiell in einer sich erwärmenden Welt, um die zukünftige Entwicklung und Funktionsweise des benthischen Ökosystems vorhersagen zu können. Es ist nur mit Hilfe von Langzeit-Beobachtungen möglich, zwischen natürlichen zeitlichen Schwankungen des Ökosystems und tatsächlichen Folgen des Klimawandels zu unterscheiden, dennoch existieren weltweit nur wenige Langzeit-Observatorien. Besonders schnelle Veränderungen sind im Arktischen Ozean zu beobachten, trotzdem blieb er bisher relativ unerforscht. Die Arktis wird sowohl von sich erwärmendem Oberflächenwasser, als auch von der zurückgehenden Meereisbedeckung beeinflusst und beides hat Auswirkungen auf die Primärproduktion und den damit verbundenen Export von organischem Material in die Tiefsee. Diese Veränderungen werden auch Folgen für benthische Bakterien haben, die größtenteils auf den Eintrag organischen Materials aus den oberen Wasserschichten angewiesen sind und eine wichtige Rolle im Kohlenstoffkreislauf am Meeresgrund spielen. Benthische Gemeinschaften verändern sich entlang von Wassertiefe-Gradienten, da sich auch die Verfügbarkeit des organischen Materials verändert. Es ist jedoch bislang nur wenig über die räumliche und zeitliche Variation von mikrobiellen benthischen Gemeinschaften im Zusammenhang mit den Auswirkungen des Klimawandels auf pelagisch-benthische Wechselwirkungen bekannt, vor allem aufgrund fehlender Zeitreihen-Untersuchungen in der Arktis. Die Hauptziele dieser Arbeit waren daher die Untersuchung von Diversitätsmustern benthischer mikrobieller Gemeinschaften in der Arktis, sowohl entlang räumlicher Gradienten, als auch entlang von Wassertiefe-Gradienten und zwischenjährlichen Schwankungen der Produktivität im Oberflächenwasser. Das Langzeit-Observatorium HAUSGARTEN, gegründet im Jahr 1999, gibt die einzigartige Möglichkeit die Folgen physikalischer Veränderungen im Arktischen Ozean zu untersuchen, sowie deren Auswirkungen auf den Export organischen Materials und auf die benthischen Tiefsee-Gemeinschaften. In Kapitel I dieser Arbeit wurden Zusammensetzung und Muster bakterieller Gemeinschaften entlang räumlicher Gradienten, wie Wassertiefe und Entfernung, in HAUSGARTEN Sedimenten untersucht. Die Ergebnisse zeigen eine sehr diverse bakterielle Gemeinschaft, vergleichbar mit anderen arktischen Sedimenten, und eine hohe Anzahl einzigartiger bakterieller Typen innerhalb einer räumlichen Reichweite von wenigen Kilometern. Veränderungen der verfügbaren Menge an organischem Material mit der Wassertiefe hatten starken Einfluss auf die gesamte bakterielle Gemeinschaft und es konnten spezifische bakterielle Taxa identifiziert werden, die sich mit Unterschieden in der Wassertiefe veränderten. Die Ergebnisse in Kapitel II zeigten, dass die bakterielle Gemeinschaft schnell (innerhalb desselben Jahres) auf zwischenjährliche Veränderungen des Eintrags von organischem Material aus Oberflächenwasser reagiert. Wenn weniger organisches Material verfügbar war, konnte ein starker Rückgang der bakteriellen Vielfalt, sowie eine Veränderung der Struktur der bakteriellen Gemeinschaft beobachtet werden, individuelle bakterielle Taxa zeigten jedoch unterschiedliche Reaktionen auf die Veränderungen. Der Einfluss von abnehmender oder sogar nicht vorhandener Ablagerung organischen Materials am Meeresboden und die damit verbundenen Auswirkungen auf die Struktur und Funktionsweise bakterieller Gemeinschaften wurden über einen Zeitraum von drei Jahren in einem in situ Experiment untersucht (Kapitel III). Es zeigte sich, dass benthische bakterielle Gemeinschaften in der Tiefsee unter Mangel von frischem organischem Material über den kurzen Zeitraum von einem Jahr stabil waren. Hungerten die Gemeinschaften jedoch für einen längeren Zeitraum, traten wesentliche Veränderungen der Vielfalt, Struktur und der potentiellen enzymatischen Aktivität für den Abbau von organischem Material auf. In Kapitel IV wurden benthische Eukaryoten entlang eines Wassertiefe-Gradienten und in Zusammenhang mit zeitlicher Veränderung von Prozessen im oberen Ozean untersucht. Während mit zunehmender Wassertiefe, insbesondere unterhalb von 3000 m, ein starker Rückgang der Vielfalt eukaryotischer Taxa beobachtet wurde, zeigte sich mit abnehmender Produktivität im oberen Ozean neben einer Verringerung der Vielfalt auch eine Veränderung der Zusammensetzung der Gemeinschaft. Die Ergebnisse dieser Arbeit geben erstmalige Einblicke in die zeitlichen Variationen von mikrobiellen benthischen Gemeinschaften in der Arktis entlang eines großen Wassertiefe- Gradienten und im Zusammenhang mit der Produktivität des oberen Ozeans. Sie helfen daher, Reaktionen des benthischen Ökosystems in der Arktis auf zukünftige Auswirkungen des Klimawandels vorherzusagen. Table of Contents 1. Introduction 13 1.1. Global climate change 13 1.2. The Arctic Ocean under changing conditions 15 1.3. Ecological open ocean long-term observations to investigate effects of climate change 19 1.3.1. Insights from deep-sea benthic ecological time-series studies 21 1.3.2. Temporal variations of bacterial communities 22 1.4. Long-term ecological research