Universidade Do Estado Do Rio De Janeiro Centro Biomédico Instituto De Biologia Roberto Alcantara Gomes

Universidade do Estado do Rio de Janeiro Centro Biomédico Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes

Rafael Camilo Laia

Padrões de assimetria associados à ecologia de cinco espécies de lagartos tropicais Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira

Rio de Janeiro 2014

Rafael Camilo Laia

Padrões de assimetria associados à ecologia de cinco espécies de lagartos tropicais Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro.

Orientador: Prof. Dr. Carlos Frederico Duarte da Rocha Coorientadora: Prof. a Dra. Vanderlaine Amaral de Menezes

Rio de Janeiro 2014

CATALOGAÇÃO NA FONTE UERJ / REDE SIRIUS / BIBLIOTECA CTC-A

L185 Laia, Rafael Camilo. Padrões de assimetria associados à ecologia de cinco espécies de lagartos tropicais Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira / Rafael Camilo Laia. – 2014. 185 f. : il. Orientador: Carlos Frederico Duarte da Rocha. Coorientadora: Vanderlaine Amaral de Menezes Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) - Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes. 1. Lagarto – Ecologia - Teses. 2. Restingas – Brasil - Teses. I. Rocha, Carlos Frederico Duarte. II. Menezes, Vanderlaine Amaral. III. Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes. III. Título. CDU 598.112(81)

Autorizo para fins acadêmicos e científicos, a reprodução total ou parcial desta tese, desde que citada a fonte.

______Assinatura Data

Rafael Camilo Laia

Padrões de assimetria associados à ecologia de cinco espécies de lagartos tropicais Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro.

Aprovada em 17 de março de 2014.

Banca Examinadora:

______Prof. Dr. Carlos Frederico Duarte da Rocha (Orientador) Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes - UERJ

______Prof.ª Dra. Gisele Regina Winck Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes - UERJ

______Prof. Dr. Ronaldo Fernandes Universidade Federal do Rio de Janeiro

______Prof.ª Dra. Paula Cabral Eterovick Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais

Rio de Janeiro 2014

DEDICATÓRIA

Aos meus pais, Antônio José e Elisabeth, com amor

AGRADECIMENTOS

Nesses últimos quatro anos o aprendizado e conversas acadêmicas, a presença dos amigos, o apoio e abrigo da família, o financiamento público e a agradabilíssima vida conjugal foram fundamentais para a execução e conclusão desta tese. São a estas pessoas e instituições que eu agradeço e dedico este trabalho: Ao CNPq. Esta tese só foi viável devido à bolsa de doutorado recebida. Parabéns pelo profissionalismo dos funcionários, sempre competentes quando precisei resolver questões burocráticas. Ao RAN / ICMBio, outra instituição exemplar na execução do seu trabalho e na atenção ao cientista, pela concessão da licença de transporte dos lagartos. Ao meu orientador Carlos Frederico Duarte da Rocha. Fred, a sua confiança em mim e no meu trabalho foram essenciais nos momentos onde injeção de ânimo e autoconfiança era o que eu mais precisava. Obrigado também pelos ensinamentos que foram muito além da academia. À minha co-orientadora Vanderlaine Menezes. Vandy, obrigado por me apresentar os Cnemidophorus de restinga e por confiar a mim tão precioso bem, fruto de anos do seu trabalho. Esteja certa de que esta tese cresceu com as várias metas, reuniões, discussões e organização articuladas por você. Ao Daniel Passos pela ajuda fundamental no longo e minucioso processo de contagem das escamas dos lagartos. Meu caro, a sua disposição em sempre ajudar e vontade de aprender são contagiantes. Você vai longe, tenho certeza. Aos funcionários do PPGEE Henrique e Sônia. A eficiência e solicitude de vocês sempre tornou simples quaisquer questões burocráticas que surgiam pelo caminho. Também agradeço aos funcionários do DECOL Isabela e Paulo pelo fácil convívio. Ao Rinaldo Magallon da Biblioteca CTC-A /UERJ por toda a atenção e paciência nas idas e vindas desta tese em busca da formatação perfeita! Aos professores do PPGEE: Antônio Carlos Freitas, Rosana Mazzoni, Gisele Lôbo Hadju, Nena Bergallo, Maria Alice Alves, Bruno Rosado e Tim Moulton, pelos ensinamentos e troca de experiências. Aos colegas do PPGEE, em especial à Luciana Barçante, Paula Ferreira, Luciana Guimarães, Flávia Chaves e Maíra

Moraes pelas disciplinas compartilhadas, almoços, cervejas e conversas de corredor. Aos membros da banca examinadora Gisele Winck, Paula Eterovick e Ronaldo Fernandes e aos suplentes Mara Kiefer e Davor Vrcibradic por aceitarem participar da conclusão deste processo. À revisora desta tese Gisele Winck pelas preciosas contribuições e sugestões. Aos colegas e amigos pertencentes ou colaboradores do laboratório de Ecologia de Vertebrados: Milena Wachlevski, Gisele Winck, Marlon Almeida Santos, Mauricio Almeida Gomes, Carla Siqueira, Davor Vrcibradic, Patrícia Almeida Santos, Paulo Nogueira, Mara Kiefer, Vanderlaine Menezes, Leandro Sabagh, Vitor Nelson Borges Jr., Felipe Bottona, Livia Coco, Lucio Viana, Daniel Passos, Thiago Dorigo, Luciana Fusinatto, Tatiana Motta, Manuela Pereira, Thiago Maia, Jane Oliveira e Adarene Motta. É chover no molhado falar do incrível ambiente de convívio que este laboratório possui. Meus caros, agradeço por fazer parte deste grupo e pelos incontáveis momentos de aprendizado e descontração responsáveis por aliviar o peso na execução desta tese. Aos amigos cariocas Diogo Loretto, Paula Ferreira e Bianca Fonseca. Ir ao Rio e não encontrar vocês nunca foi uma opção. Obrigado pelas risadas! Ao meu pai Antônio José, minha mãe Elisabeth, e minha irmã Júlia. A minha santíssima trindade! Muito obrigado por todo o amor, carinho, torcida e apoio incondicional de sempre. É dura a distância física de vocês, mas basta um e-mail, um telefonema, uma videoconferência ou uma visita para aliviar a saudade, ouvir palavras cheias de afeto e compartilharmos nossas vidas. Ao Caik, cunhado melhor impossível! À toda a minha família de Belo Horizonte e São José dos Campos. Sempre foram fundamentais na minha formação como pessoa esses Laias, Passos, Camilos e Coutinhos cujo parentesco se traduz aos avós, tios e primos. Em especial ao Vô Camilo, ao Vô Laia (in memorian ) e ao Tio Alison que desde pequeno me contagiam com o gosto pela natureza. Aos familiares de coração cariocas Lucimeri, Paulinho, Mizael e Roberli. O apoio, abrigo e mimos de vocês nas minhas idas ao Rio possibilitaram momentos agradáveis, total concentração e otimização das semanas de intenso trabalho na UERJ. Aos familiares de coração goianos, campineiros e curitibanos Gil, Albi,

Cláudio, Joana, Irene, Pedro e anexos. Ganhei na loteria ao recebê-los no pacote que veio com a Míriam. À Míriam Plaza Pinto, minha companheira, esposa e melhor amiga. A nossa história vai completando quase dez anos e sinto que o tempo está do nosso lado. O assunto que nunca acaba, as risadas que provocam até lágrimas e o carinho sempre tão presente me fazem extremamente feliz ao seu lado. Obrigado também pela disposição em aprender um pouco sobre assimetria flutuante e pela participação em todas as etapas deste trabalho me ajudando na estatística e na interpretação dos resultados. Pessoal e profissionalmente sou muito grato a você. Ao valioso amigo Marlon Almeida. Cabelinho! Nossas conversas sobre qualquer coisa me divertem e me fazem pensar. Obrigado pela amizade e conte comigo sempre. À grande amiga Milena Wachlevski. Uma das nossas milhares de conversas em uma ida qualquer para a UERJ resultou na gênese da ideia desta tese. Obrigado pela amizade, pela cumplicidade e pelas risadas. O Rio Grande do Norte, que já é fantástico, ficou muito melhor com a sua chegada à Mossoró. E a entrada do Luiz nesta história só acrescentou. Obrigado a você também meu caro. Aos amigos de Natal Márcio Zikán, Ligia Rocha e Isabela; Adriana Almeida, Oacyr, Helena e Jade; Luciana Carneiro, Adriano Caliman e “Lentilha” (seja bem vindo(a)!). Vocês facilitaram, e muito, a minha adaptação em terras potiguares. Novos amigos são raros com o passar da vida e vocês foram uma grata aquisição nestes últimos dois anos. Aos personagens menores, muitas vezes inanimados, porém importantes participantes nesses quatro anos: Cidade do Rio de Janeiro, Paçoca, Cruzeiro Esporte Clube, Beatles, Bar Mármore, Apple, e à China in Box pelo providencial biscoito da sorte recebido em momento de desânimo com os dizeres “você pode prosperar no campo da pesquisa”.

But tomorrow may rain, so I'll follow the sun Lennon/McCartney

RESUMO

LAIA, Rafael Camilo. Padrões de assimetria associados à ecologia de cinco espécies de lagartos tropicais Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira . 2014. 191 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2014.

O estudo da instabilidade do desenvolvimento (ID) em organismos pode ser útil para identificar os primeiros sinais de estresse ambiental. Alterações na ID também influenciam a aptidão dos organismos. A variação entre a simetria dos lados esquerdo e direito, manifestada como assimetria flutuante (AF), é um indicador da ID. Ao quantificarmos a literatura científica referente aos estudos de assimetria em répteis identificamos as seguintes tendências: perturbações ambientais aumentam a AF nas populações, fêmeas tendem a escolher machos com características sexuais simétricas, a instabilidade térmica durante o desenvolvimento do ovo pode produzir indivíduos com maior assimetria, a ocorrência de lesões é mais frequente em indivíduos assimétricos para um determinado lado e há uma correlação negativa entre a assimetria e o desempenho locomotor. Considerando os nossos critério de busca, não encontramos estudos sobre assimetria em répteis na América do Sul. Neste estudo, utilizamos diferentes caracteres merísticos e métricos bilaterais para identificar a AF em diferentes populações de cinco espécies de lagartos do gênero Cnemidophorus (C. abaetensis , C. lacertoides , C. littoralis , C. nativo , C. ocellifer ) em 15 áreas de restinga ao longo da costa leste do Brasil. A AF foi maior em populações de Cnemidophorus com maior densidade, menor em populações de restingas com maior degradação ambiental e a sua relação com a concentração de mercúrio variou dependendo da espécie. Provavelmente os agentes estressores ambientais avaliados atuam com intensidades diferentes. O nível de degradação ambiental e a concentração de mercúrio causariam a deterioração precoce dos indivíduos com maiores valores de AF. Isso resulta em uma relação inversa entre esses estresses e a AF das populações. Indivíduos com vestígios de autotomia caudal tiveram maiores valores de AF, o que pode ser um indicativo de que indivíduos com menor aptidão efetuam mais autotomia caudal do que aqueles com maior aptidão. Lagartos com evidências de autotomia também tiveram maior tamanho corpóreo, provavelmente devido a estes estarem expostos a mais tempo aos riscos de predação. Não encontramos diferenciação entre as espécies na frequência de autotomia caudal sendo esta talvez melhor explicada por fatores ambientais como a intensidade de predação. Os índices de AF para caracteres múltiplos se mostraram mais eficientes do que a AF de caracteres individuais nas comparações entre indivíduos vivendo em populações com diferentes níveis de estresse e entre indivíduos com e sem autotomia caudal.

Palavras-chave: Assimetria flutuante. Autotomia caudal. Cnemidophorus . Estresse ambiental. Instabilidade do desenvolvimento.

ABSTRACT

LAIA, Rafael Camilo. Asymmetry patterns related to ecology of five species of Cnemidophorus (Squamata, Teiidae) tropical lizards in restinga areas along the Brazilian eastern coast. 2014. 191 f. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) – Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, 2014.

The study of developmental instability (DI) in organisms may be a useful tool to identify early signals of environmental stress. Variations in DI also influence the organisms’ fitness. The variation between the symmetry of the left and right sides, manifested as fluctuating asymmetry (FA), is widely used as a measure of DI. We screened the available scientific literature on asymmetry in reptiles and identified the following trends: environmental disturbances increase FA in populations, females tend to select males with symmetrical sexual traits, thermal instability during egg development can produce individuals with a higher asymmetry, occurrence of injuries is more frequent in asymmetrical individuals for a particular side, and there is a negative correlation between asymmetry and locomotor performance. There was no study on reptiles’ asymmetry at South America, considering our screening criteria. In this study, we used meristic and metrics bilateral traits to identify FA in populations of five species of Cnemidophorus lizards ( C. abaetensis , C. lacertoides , C. littoralis , C. nativo , C. ocellifer ) spread at 15 restinga areas along Brazilian east coast. The FA of individuals was higher at higher Cnemidophorus populations’ density, it was lower at restingas with higher environmental disturbance, and its relation to mercury concentration varied depending on the species. Probably the evaluated environmental stressors act with different intensities. The level of environmental disturbance and mercury concentration should cause earlier deterioration of individuals with higher FA. This results in an inverse relationship between these stressors and FA in populations. Individuals with autotomized tail had higher FA, which may indicate that individuals with lower fitness perform more tail autotomy than those with higher fitness. Lizards with tail autotomy also had higher body size, probably because older lizards have had more encounters with predator. We found no differentiation among species on tail autotomy frequency. Perhaps tail autotomy is better explained by environmental factors such as intensity of predation. The multiple traits FA indexes were more efficient than single traits index to compare individuals in different levels of environmental stress and to compare individuals with and without tail autotomy.

Keywords: Cnemidophorus . Developmental instability. Environmental stress. Fluctuating asymmetry. Tail autotomy.

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO ...... 13 1 O GÊNERO DE LAGARTOS CNEMIDOPHORUS ...... 16 1.1 Os lagartos Cnemidophorus das restingas brasileiras ...... 18 1.2 Materiais e métodos gerais ...... 19 1.2.1 Área do estudo...... 19 1.2.2 Contagem e medição de caracteres...... 21 1.2.3 Precauções para evitar o erro de medição...... 23 1.3 Referências bibliográficas ...... 25 2 ASSIMETRIA EM RÉPTEIS: O QUE SABEMOS ATÉ AGORA? ...... 30 2.1 Introdução ...... 30 2.2 Medindo a extensão do conhecimento disponível ...... 31 2.3 O que os dados mostram? ...... 33 2.4 As relações entre assimetria em répteis e características ecológicas e/ou biológicas: ...... 50 2.4.1 Assimetria e populações...... 50 2.4.2 Assimetria e seleção sexual...... 52 2.4.3 Assimetria e incubação...... 53 2.4.4 Assimetria e lesões...... 55 2.4.5 Assimetria e locomoção...... 56 2.5 Conclusões ...... 57 2.6 Referências Bibliográficas ...... 59 3 ASSIMETRIA FLUTUANTE ENTRE POPULAÇÕES DE LAGARTOS TEIÍDEOS CNEMIDOPHORUS COMO INDICATIVO DE ESTRESSE AMBIENTAL EM RESTINGAS ...... 66 3.1 Introdução ...... 66 3.2 Materiais e métodos ...... 69 3.2.1 Inspeção dos dados brutos e outliers ...... 70 3.2.2 Erro de medição...... 71 3.2.3 Outliers dos caracteres merísticos selecionados pós-ANOVA para as demais populações...... 73

3.2.4 Testando a dependência entre a assimetria flutuante e o tamanho dos caracteres...... 73 3.2.5 Testando antissimetria...... 74 3.2.6 Testando assimetria direcional...... 75 3.2.7 Escolha e uso dos índices de assimetria flutuante...... 75 3.2.8 Testando a diferença entre as assimetrias flutuantes de machos e fêmeas...... 77 3.2.9 Níveis de degradação nas áreas de estudo...... 77 3.2.10 Concentração de mercúrio em Cnemidophorus ...... 78 3.2.11 Densidade das populações de Cnemidophorus ...... 79 3.2.12 Comparando a assimetria flutuante entre diferentes estresses ambientais nas populações...... 80 3.3 Resultados ...... 82 3.3.1 M2 – M1 de um caractere versus M2 – M1 de outro caractere...... 82 3.3.2 D versus E de um mesmo caractere...... 85 3.3.3 D – E de um caractere versus D – E de outro caractere...... 91 3.3.4 Erro de medição...... 96 3.3.5 Outliers dos caracteres merísticos selecionados pós-ANOVA para as demais populações...... 98 3.3.6 Testando a dependência entre a assimetria flutuante e o tamanho dos caracteres...... 105 3.3.7 Testando antissimetria...... 112 3.3.8 Testando assimetria direcional...... 119 3.3.9 Testando a diferença entre as assimetrias flutuantes de machos e fêmeas...... 125 3.3.10 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes níveis de degradação...... 127 3.3.11 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes concentrações de mercúrio...... 135 3.3.12 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes densidades...... 139 3.4 Discussão ...... 144 3.5 Referências Bibliográficas ...... 149

4 ASSIMETRIA FLUTUANTE, TAMANHO DO CORPO E AUTOTOMIA CAUDAL EM LAGARTOS CNEMIDOPHORUS ...... 156 4.1 Introdução ...... 156 4.2 Materiais e métodos ...... 159 4.3 Resultados ...... 162 4.4 Discussão ...... 173 4.5 Referências Bibliográficas ...... 177 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 182 APÊNDICE A - Média, desvio padrão, máximo e mínimo dos caracteres merísticos das espécies de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil utilizados no estudo...... 184 APÊNDICE B - Média, desvio padrão, máximo e mínimo, em milímetros, dos caracteres métricos das espécies de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil utilizados no estudo...... 185

INTRODUÇÃO

Uma das mais importantes e difíceis tarefas associadas à biologia da conservação é a identificação de populações sujeitas a estresse antes que este influencie negativamente a aptidão desses organismos (Clarke 1995). Dentre esses agentes estressantes estão as variações nutricionais, a presença de parasitas, a temperatura, a densidade da população, a presença de substâncias poluentes e a fragmentação do habitat (Møller e Swaddle 1997; Lens et al. 1999; Møller 2006). Há uma necessidade urgente de desenvolvimento e aplicação de sistemas de monitoramento biológico que meçam precocemente os efeitos do estresse. Um método que aborda esta necessidade é a avaliação da estabilidade do desenvolvimento (Clarke 1995). A estabilidade do desenvolvimento é a capacidade de um indivíduo amortecer perturbações aleatórias causadas por ruídos no desenvolvimento (Palmer e Strobeck 1992; Palmer e Strobeck 2003). Tal fenômeno funciona como uma medida indireta da aptidão dos organismos que, devido à sua potencial maior sensibilidade e, por uma facilidade de medição quando comparada com outras estimativas diretas de aptidão, tem aplicações importantes na biologia da conservação. A capacidade da estabilidade do desenvolvimento de prever mudanças na aptidão assume que alterações nessa estabilidade irão se manifestar no fenótipo antes que qualquer alteração detectável ocorra em componentes da aptidão mais diretos, tais como a fecundidade (Clarke 1995). Quando há a tendência de que pequenas perturbações no desenvolvimento produzam mudanças morfológicas no indivíduo ao longo de sua ontogenia, ocorre o que é designado como instabilidade no desenvolvimento (Klingenberg 2002). A estimativa mais comumente usada de instabilidade do desenvolvimento é a assimetria flutuante (AF) (Markow 1995). A assimetria flutuante (Figura 1a) é uma variação pequena e aleatória da simetria em caracteres de organismos com simetria bilateral (Møller e Swaddle 1997), resultante da interação entre o genótipo e o ambiente em que o organismo se desenvolve (incluindo a fase de vida embrionária), representando a inabilidade de indivíduos desenvolverem caracteres com precisão (Palmer 1996). Na AF, os desvios da simetria são distribuídos de forma normal e próximos a uma média zero (Palmer e Strobeck 1986).

Outras categorias de variações na simetria são a assimetria direcional e a antissimetria (Van Valen 1962). A assimetria direcional (AD, Figura 1b) ocorre quando há um maior desenvolvimento de um caractere em um ou mais lados do plano de simetria do que do outro (Van Valen 1962), sendo a maioria dos indivíduos assimétricos na mesma direção (Palmer 1994). A antissimetria (AS, Figura 1c) ocorre quando a assimetria é distribuída de forma bimodal entre os organismos (Palmer 1996). Entretanto, ambas (assimetria direcional e antissimetria) não têm sido consideradas estimativas da instabilidade no desenvolvimento por terem uma base adaptativa e/ou por serem determinadas por componentes genéticos ainda desconhecidos, refletindo um desenvolvimento normal dos organismos (Palmer 1994; Van Dongen 2006).

Figura 1 - Variações na simetria de organismos bilaterais:

D - E D - E D - E

Legenda: a) assimetria flutuante (AF), b) assimetria direcional (AD), c) antissimetria (AS). Fonte: Palmer 1994. Nota: A linha tracejada representa a média.

Mais de um tipo de assimetria pode ocorrer em traços morfológicos em uma mesma população e, com isso, os três tipos de assimetria não podem ser considerados isoladamente (Palmer e Strobeck 1992; Kark 2001). Na literatura, a assimetria flutuante é um tema polêmico sendo criticada algumas vezes como ferramenta de monitoramento de estresse populacional (Hochwender e Fritz 1999; Floate e Fox 2000; Polak et al. 2002), e outras vezes proporcionando consistente suporte para tal (Lens et al. 1999; Wright e Zamudio 2002; Kristensen et al. 2003). Em meio século de pesquisa, o entendimento das relações entre assimetria flutuante e instabilidade no desenvolvimento tem progredido relativamente pouco. Há uma necessidade de estudos focados em hipóteses específicas que possam explicar a heterogeneidade de padrões observados na literatura e os fatores que predizem se, e quando, a assimetria

flutuante e a instabilidade no desenvolvimento podem ser associadas na biologia evolutiva (Van Dongen 2006). Existem poucos estudos sobre assimetria em lagartos quando comparado com outros grupos (Vervust et al. 2008; Capítulo 1 da presente tese) e isto tem limitado a percepção de padrões de respostas nesse grupo. A insuficiência de estudos neste grupo é inesperada, uma vez que estes animais possuem muitos caracteres emparelhados que podem ser medidos (por exemplo, membros, olhos, dimensões da cabeça) ou contados (por exemplo, vários tipos de escamas, poros femorais) com relativa facilidade (Soulé 1967). Além disso, os lagartos têm-se revelado excelentes organismos-modelo em estudos comportamentais, ecológicos e eco-morfológicos (Rocha e Van Sluys 2008; Vervust et al. 2008). Alguns estudos já identificaram assimetria flutuante em populações de lagartos associada a estresse genético (Soulé 1967; Soulé et al. 1974; Sarre 1996; Vervust et al. 2008), ambiental (Dosselman et al. 1998; Qualls e Andrews 1999; Ji et al. 2002) e à aptidão dos indivíduos (Martíns e López 2000, 2006; López e Martín 2002). Nas restingas ao longo da costa leste do Brasil são atualmente conhecidas cinco espécies de lagartos do gênero Cnemidophorus [Cnemidophorus ocellifer (Spix 1825); Cnemidophorus abaetensis Dias, Rocha e Vrcibradic 2002; Cnemidophorus nativo Rocha, Bergallo e Peccinini-Seale 1997; Cnemidophorus littoralis Rocha, Araújo, Vrcibradic e Costa 2000; Cnemidophorus lacertoides Duméril e Bibron 1839] (Menezes et al. 2004). Estas diferentes populações (que incluem quatro espécies bissexuais e uma unissexual – C. nativo ), ocorrem em diversos ambientes e sob condições distintas de habitat, constituindo um excelente modelo de aprendizagem sobre potenciais respostas da aptidão via assimetria flutuante. Neste estudo, através da comparação entre diferentes caracteres merísticos e métricos bilaterais, buscamos identificar padrões de assimetria entre as diferentes populações e entre espécies de lagartos do gênero Cnemidophorus em áreas de restinga ao longo da costa leste do Brasil e relacioná-los com processos ecológicos, e os potenciais níveis de estresses ambientais sob os quais as populações estariam submetidas. A busca pela compreensão do significado e efeitos inter-relacionados da assimetria pode oferecer uma ferramenta de compreensão aplicável, não apenas ao grupo em análise per se , mas, adicionalmente, oferecer possibilidades de avanço em tal conhecimento para diferentes animais.

A presente tese foi dividida em três capítulos: No primeiro capítulo analisei o estado atual do conhecimento mundial sobre assimetria em répteis, buscando identificar algumas tendências para o grupo nesta área de estudo. Em seguida, no capítulo dois avaliei se ambientes de restinga sob diferentes níveis de estresse apresentariam populações de lagartos Cnemidophorus com diferentes níveis de assimetria flutuante. Por fim, no capítulo três relacionei a assimetria e o tamanho dos indivíduos de Cnemidophorus com evidências de autotomia caudal, com a espécie e com o sexo. Ao longo dos capítulos desta tese, investigamos as seguintes hipóteses: I. Existem tendências temporais e geográficas nos estudos de assimetria em répteis e essas assimetrias estão inversamente relacionadas à aptidão das espécies; II. Populações de Cnemidophorus pertencentes a ambientes com maior grau de estresse serão mais assimétricas quando comparadas com populações de ambiente mais conservados; III. Lagartos maiores (e portanto mais velhos), por estarem a mais tempo expostos à predação, devem possuir maiores frequências de autotomia caudal; IV. Lagartos mais assimétricos, provavelmente possuem menor aptidão na identificação de predadores e, por isso, tendem a possuir mais evidências de autotomia caudal.

1 O GÊNERO DE LAGARTOS CNEMIDOPHORUS

Até o início da década de 90, o gênero Cnemidophorus Wagler, 1830 (Teiidae), abrangia espécies que em conjunto possuíam ampla distribuição geográfica. Elas ocorriam por todo o continente americano ao longo do norte dos Estados Unidos até o sul da Argentina (Wright 1993). Em 2002, Reeder e colaboradores recomendaram algumas mudanças nomenclaturais ao identificarem o gênero Cnemidophorus como um grupo parafilético. Com exceção de C. longicaudatus, todas as espécies de

Cnemidophorus da América do Sul foram identificadas como filogeneticamente mais próximas de outros gêneros neotropicais de cnemidophorinos ( Ameiva e Kentropyx ) do que das espécies de Cnemidophorus da América do Norte (Reeder et al. 2002). As espécies norte americanas foram realocadas para o gênero ressuscitado Aspidoscelis Fitzinger, 1843, enquanto as espécies mais ao sul permaneceram como Cnemidophorus (Reeder et al. 2002). Passados dez anos, Harvey et al. (2012) confirmaram o status polifilético dos gêneros Ameiva e Cnemidophorus . Objetivando melhorar a filogenia desses grupos de teídeos neotropicais, os autores mantiveram tais gêneros e criaram quatro novos: Ameivula , Aurivela , Contomastix e Medopheos . Deste modo, ao sul da Amazônia, as várias espécies pertencentes ao complexo “ Cnemidophorus ocellifer” (C. abaetensis , C. confusioniba , C. cyanura , C. jalapensis , C. littoralis , C. mumbuca , C. nativo , C. nigrigula , C. ocellifer e C. venetacauda ) foram transferidas para o gênero Ameivula ; enquanto Cnemidophorus lacertoides e espécies similares foram transferidas para o gênero Contomastix (Harvey et al. 2012). Recentemente Pyron et al (2013) fizeram uma nova revisão sobre a classificação dos Squamata. Neste trabalho, os pesquisadores refutaram a classificação dos cnemidophorinos sugeridas por Harvey et al. (2012). Apesar de concordarem quanto ao status não-monofilético de Ameiva e Cnemidophorus , Pyron et al. (2013) indicam que alguns dos novos taxa propostos por Harvey et al. (2012) apresentam fortes conflitos filogenéticos ou simplesmente tornam-se desnecessárias. Deste modo, os autores sugerem que se mantenha provisoriamente a taxonomia tradicional de Teiidae, enquanto se aguarda dados e análises adicionais (Pyron et al. 2013). Seguindo a sugestão apresentada por Pyron et al. (2013), utilizarei nesta tese a classificação do grupo Cnemidophorus sugerida por Reeder et al. (2002), onde as espécies pertencentes a este gênero se encontram exclusivamente na América do Sul.

1.1 Os lagartos Cnemidophorus das restingas brasileiras

Ao longo da costa brasileira, nas áreas pertencentes ao bioma Mata Atlântica, ocorrem faixas de praias e dunas de areia cobertas por vegetação herbácea, arbustiva e arbórea os quais são denominados restinga. (Araújo 2000). Embora localizadas junto às regiões com elevadas densidades humanas, principal motivo pelas quais estão ameaçadas, as restingas constituem uma das áreas do bioma da Mata Atlântica com o menor acúmulo de informação científica biológica (Rocha et al. 2003). Não falta informação apenas em termos de biodiversidade e padrões e processos ecológicos, mas também sobre o status atual de conservação de seus remanescentes (Rocha et al. 2003, 2005). Das cinco espécies de Cnemidophorus conhecidas para as restingas da costa leste do Brasil, três ( C. abaetensis , C. littoralis e C. nativo ) são endêmicas aos habitats de restinga (Menezes e Rocha 2013). Estas três espécies possuem uma distribuição geográfica aparentemente restrita, e estão incluídas no Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Martins e Molina 2008), devido ao acelerado processo de destruição de seus hábitats. As distribuições geográficas das espécies de Cnemidophorus ao longo da costa do Brasil são relativamente setorizadas, sendo que apenas duas espécies (C. abaetensis e C. ocellifer ) ocorrem em simpatria em um pequeno trecho da costa (Menezes e Rocha 2013). Cnemidophorus ocellifer, possui a mais ampla distribuição entre as espécies do grupo ocorrendo nos cerrados do Brasil Central, nas regiões de caatinga no nordeste do Brasil e ao longo das restingas da costa leste de Salvador em direção ao norte (Vanzolini et al. 1980; Dias et al. 2002). Cnemidophorus lacertoides se distribui ao longo do litoral no sul do país (Feltrim e Lema 2000; Vrcibradic et al. 2004; Ariani et al. 2011). Já C. littoralis ocorre nas áreas de restinga da costa do Estado do Rio de Janeiro (Rocha et al. 2000). Cnemidophorus abaetensis se distribui nas áreas de dunas dos Estados da Bahia e de Sergipe (Dias et al. 2002) enquanto a partenogenética C. nativo é endêmica das porções costeiras dos Estados do Espírito Santo e Bahia (Rocha et al. 1999; Vrcibradic et al. 2002). Esta combinação entre o alto índice de endemismo de espécies litorâneas do gênero Cnemidophorus e o acelerado processo de destruição das restingas é

fundamental para compreendermos o presente risco de extinção local ou global desses lagartos. Deste modo, a produção de conhecimento biológico e ecológico para os Cnemidophorus de restinga, bem como a comprovação do uso eficaz de ferramentas indicadoras de estresse ambiental, são importantes objetivos na conservação dessas espécies.

1.2 Materiais e métodos gerais

Os materiais e métodos a seguir são referentes aos capítulos 2 e 3.

1.2.1 Área do estudo

Para estudar os padrões de assimetria das cinco espécies de Cnemidophorus de restinga comparamos diferentes caracteres morfológicos bilaterais dos lagartos de diferentes populações, coletados ao longo de cerca de 4.000 km de extensão da costa brasileira (Figura 2). Estas populações e espécies de Cnemidophorus analisadas na presente tese foram coletadas ao longo da última década em estudos anteriores do Laboratório de Ecologia de Vertebrados da UERJ. Priorizaremos quinze restingas onde foram realizadas coletas e estudos de indivíduos: Corredor de Biodiversidade da Serra do Mar [restingas de Maricá (RJ), Jurubatiba (RJ) e Grussaí (RJ)], Corredor Central da Mata Atlântica [restingas de Setiba (ES), Comboios (ES), Guriri (ES), Prado (BA) e Guaratiba (BA)] e áreas externas a estes dois corredores [Joaquina (SC), Maraú (BA), Guarajuba (BA), Praia do Porto (SE), Barra dos Coqueiros (SE), Piaçabuçu (AL) e Genipabu (RN)].

Figura 2 - Mapa do Brasil evidenciando localidades de restingas onde foram coletadas populações das cinco espécies costeiras do gênero Cnemidophorus

1.2.2 Contagem e medição de caracteres

Identificamos e obtivemos os valores separados de medidas do lado esquerdo e direito de oito caracteres merísticos quantitativos bilaterais relativos à morfologia externa das espécies de Cnemidophorus estudadas (Figura 3, Apêndice A). Foram estes: escamas supraoculares; escamas supraciliares; escamas supralabiais (número de escamas aumentadas ao longo da maxila, ou seja, escamas supralabiais mais a escama subocular); escamas infralabiais (número de escamas aumentadas ao longo da mandíbula, sendo a mais posterior aquela abaixo da última supralabial); chinshields (número de escamas aumentadas na região ventral da cabeça, também conhecidas como escamas inframaxilares ou submaxilares); poros femorais (série de orifícios dentro de uma linha de escamas na porção ventral da coxa); lamelas digitais do 4º dedo da mão (localizadas na face ventral do dedo); lamelas digitais do 4º dedo do pé (localizadas na face ventral do dedo). Também analisamos os seguintes caracteres bilaterais métricos (Apêndice B): Comprimento do lóbulo auricular, largura do olho, distância da borda posterior da narina até a borda anterior do tímpano, comprimento do braço, comprimento da mão (mão mais o 4º dedo), comprimento do 4º dedo da mão, comprimento da perna, comprimento do pé (pé mais o 4º dedo), e comprimento do 4º dedo do pé. Também medimos o comprimento rostro-anal para cada indivíduo. As medidas dos caracteres métricos foram feitas com o auxílio de paquímetro digital Mitutoyo (modelo 500-197- 20B) com precisão de 0,01mm. Apenas para as medidas relativas ao comprimento da mão e comprimento da perna utilizamos ocular milimetrada (WF10X 2) com precisão de 0,1mm. A contagem e medição de todos os caracteres merísticos e métricos foi feita com o auxílio de um microscópio estereoscópico (SZ-101) com aumento variando entre 7x e 20x. Deste modo aumentamos a acurácia nas contagens e nas medidas.

Figura 3 - Caracteres merísticos bilaterais das regiões da cabeça e abdominal, em espécies de Cnemidophorus , utilizados para detecção de assimetria.

Legenda: (A) Vista lateral da cabeça, (B) Vista dorsal da cabeça, (C) Vista ventral da cabeça, (D) Vista ventral da região da perna. Cs: Chinshield , il: Infralabial, PFem: Poro femoral, Sc: Supraciliar, Sl: Supralabial, So: Supraocular.

1.2.3 Precauções para evitar o erro de medição

Diferentes valores de assimetria entre amostras podem tanto ser resultados de medidas reais quanto podem ser causados pelo erro de medição (EM) (Palmer e Strobeck 1986). Tal diferenciação uma vez analisada é indistinguível, pois ambos seguem os mesmos padrões de magnitude e distribuição (Tomkins e Kotiaho 2001). Assim sendo, uma estimativa confiável do EM é essencial para qualquer análise de assimetria flutuante (Palmer e Strobeck 2003). Moderados erros de medição podem obscurecer resultados indicativos de AF (Palmer 1994). A fim de evitarmos resultados influenciados pelo EM e, consequentemente assegurarmos a integridade dos dados, adotamos as seguintes precações: - Dois pesquisadores foram os responsáveis por todas as medições dos caracteres métricos e merísticos, sendo cada um responsável por um grupo de caracteres. Deste modo, apenas um pesquisador mediu um determinado caractere durante todo o processo. Isso garantiu que as diferenças dos valores medidos entre os lagartos não fossem influenciadas por medidores distintos (Yezerinac et al. 1992; Helm e Albrecht 2000). - Medimos os indivíduos sem conhecimento prévio de informações como sexo, número de ovos, autotomia caudal, ou valores encontrados para o outro lado. Deste modo evitamos vieses, conscientes ou não, que pudessem influenciar o cuidado com as medições. - Fizemos a repetição das medições métricas em quatro populações alguns meses após a primeira medição sem qualquer acesso aos dados das medidas anteriores atribuídas a esta. Desta forma eliminamos a influência do dia e da calibração dos instrumentos além de evitarmos a influência dos valores obtidos na primeira medição. Para evitarmos a influência do efeito da inexperiência do pesquisador repetimos as medidas de duas populações onde se iniciou o estudo e de duas populações onde se finalizou o estudo (Palmer e Strobeck 2003). Idealmente, todos os dados métricos devem ser mensurados por, no mínimo, duas vezes (Palmer 1994). Entretanto, em situações onde os tamanhos amostrais são grandes e a repetição das mensurações de todos os caracteres não é possível, testes para

identificarmos a influência do erro de mensuração devem ser conduzidos para cada caractere em sub amostras de no mínimo 30 indivíduos (Palmer 1994; Palmer e Strobeck 2003). Neste trabalho, repetimos a medição dos caracteres métricos de 91 indivíduos (ou seja, 16% do total de 568 indivíduos). - Cada caractere merístico foi contado sequencialmente por no mínimo três vezes, quando os valores obtidos nas repetições se igualavam. Caso um dos valores encontrados diferisse dos outros dois, o caractere era contado mais três vezes ou até que o resultado se igualasse em uma sequência de três contagens.

Todos os valores de contagem ou medição dos caracteres acima descritos foram adicionados em uma tabela de valores brutos onde cada linha se referiu a um indivíduo e cada coluna a uma característica obtida do mesmo. Nessa tabela também incluímos colunas resultantes de análises necessárias para obtermos valores de assimetria (exemplo: valor do eixo direito menos valor do eixo esquerdo de um mesmo caractere) e valores do erro de medição (exemplo: valor da segunda medida menos valor da primeira medida de um mesmo caractere).

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2 ASSIMETRIA EM RÉPTEIS: O QUE SABEMOS ATÉ AGORA?

2.1 Introdução

Algumas áreas da biologia da conservação buscam identificar populações de organismos sujeitos a estresse antes que este influencie negativamente a aptidão dos organismos (Clarke 1995). Um método que tem mostrado resultados positivos na avaliação de populações sob estresse é a medição da instabilidade do desenvolvimento (Palmer e Strobeck 1986; Leary e Allendorf 1989; Parsons 1990; Møller e Swaddle 1997). A instabilidade do desenvolvimento é a tendência de que pequenas perturbações no desenvolvimento produzam alterações morfológicas no indivíduo (Klingenberg 2003). Desvios sutis de simetria nos organismos bilaterais são representados por distribuições da frequência da diferença entre o lado direito e o lado esquerdo (D - E) (Palmer 1994). Tais distribuições são comumente divididas em três tipos de assimetria: assimetria flutuante (AF), assimetria direcional (AD), e antissimetria (AS) (Van Valen 1962). A assimetria flutuante é uma variação pequena e aleatória na simetria de caracteres de organismos bilaterais onde a média de D-E é zero e a variação é distribuída normalmente em torno da média (Palmer 1994; Moller e Swaddle 1997). A assimetria direcional ocorre quando existe um desenvolvimento maior de um caractere de um lado do plano de simetria do corpo do que do outro (Van Valen 1962), sendo a maioria dos indivíduos assimétricos em uma mesma direção (Palmer 1994). Por fim, a antissimetria ocorre quando um lado é sempre maior do que o outro, mas o lado maior pode ser, de forma aleatória, o direito ou o esquerdo (Palmer 1994). Existem poucos estudos sobre assimetria nos répteis, quando comparados com outros animais (Vervust et al. 2008), ocorrendo assim uma percepção limitada de padrões de resposta neste grupo de vertebrados. Considerando que em répteis vários caracteres bilaterais são mensuráveis (por exemplo, membros, olhos e narinas) e contáveis (por exemplo, caracteres merísticos, tais como escamas e poros femorais ou anais), sendo estes caracterizados por possuírem pouco erro na medição, a carência de estudos é inesperada (Soulé 1967; Herczeg et al. 2005). O

grupo dos répteis possui diversos aspectos que podem ser úteis no estudo da assimetria como resultado da instabilidade do desenvolvimento. Os répteis são excelentes modelos de organismos em pesquisas comportamentais, ecológicas, ecomorfológicas e de conservação (Vervust et al. 2008;. Rocha e Van Sluys 2008). O principal objetivo deste capítulo é quantificar tendências na literatura relacionadas aos estudos de assimetria em répteis fornecendo uma visão geral das informações disponíveis sobre este grupo de vertebrados através de uma análise cienciométrica. A cienciometria é o estudo quantitativo da ciência e tecnologia (Verbeek et al. 2002) onde uma visão sintética da atividade científica é fornecida. Partindo do pressuposto de que a atividade científica está bem representada na literatura científica, as melhores fontes para medir o conhecimento sobre um determinado assunto são as publicações científicas nesta área (Verbeek et al. 2002). Assim, podemos supor que uma ampla revisão da literatura sobre um assunto pode fornecer uma representação consistente da extensão do conhecimento adquirido (Pinto e Grelle 2009). Também analisamos quais foram os principais objetivos e os resultados encontrados pelos artigos que estudaram o tema assimetria em répteis.

2.2 Medindo a extensão do conhecimento disponível

Conduzimos um levantamento sistemático das publicações disponíveis usando a plataforma de busca “ Web of Science ” (WoS) (http://apps.isiknowledge.com; acessada em 19 de novembro de 2013) a fim de avaliarmos as informações publicadas sobre assimetria em répteis. O intervalo temporal de busca foi "Todos os anos" até 2012. Utilizamos o campo de busca "Tópico" que contempla as palavras escolhidas encontradas em qualquer um dos campos "Título", "Resumo", "Palavras-chave de Autor" ou “Keyword Plus ®". Os mesmos intervalos de dados e palavras-chave foram usados também na plataforma de busca “Scopus ” (http://www.scopus.com/scopus/home.url; acessada em 19 de novembro de 2013), a fim de complementar as publicações disponíveis. O Scopus oferece uma cobertura de publicações mais ampla do que a WoS embora esteja

limitado a artigos mais recentes se comparado a WoS (Falagas et al . 2008;. Gavel e Iselid 2008). Utilizamos as seguintes palavras-chave para realizar a busca nas bases escolhidas: 1) asymmetry AND reptil*; 2) asymmetry AND squamat*; 3) asymmetry AND lizard*; 4) asymmetry AND snake*; 5) asymmetry AND serpent*; 6) asymmetry AND amphisbaen*; 7) asymmetry AND Sphenodon*; 8) asymmetry AND turtle*; 9) asymmetry AND alligator*; 10) asymmetry AND crocodil*. Para a análise, nós combinamos os itens 4 e 5 (grupo serpentes), e os itens 9 e 10 (grupo crocodilianos). O asterisco (*) usado no final de cada palavra-chave representa qualquer grupo de caracteres, incluindo nenhum caractere, garantindo a inclusão de formas plurais dos nomes dos grupos. Usamos "AND" para encontrar registros que contenham ambos os termos. Experimentos fazer a busca usando "asymmetr* AND lizard*" (note o asterisco em asymetr ), mas não houve adição de qualquer publicação útil para esta revisão. Assim, optamos por realizar a busca usando apenas a palavra " asymmetry ". Partimos do pressuposto de que as buscas usando essas palavras-chave capturaram uma proporção consistente e representativa dos artigos relevantes para a nossa revisão sobre o estudo de assimetria em répteis. Os artigos completos foram obtidos utilizando o consórcio de bibliotecas virtuais “Portal de Periódicos da CAPES” (www.periodicos.capes.gov.br; acessada em 19 de novembro de 2013), buscas na Internet ou enviados eletronicamente pelos autores, mediante solicitação. O seguinte conjunto de informações foi obtido dos artigos que efetivamente realizaram alguma análise de assimetria em répteis: Título do artigo; autor(es); ano de publicação; nome do periódico; grupo réptil estudado (lagarto, serpente, anfisbena, tuatara, tartaruga e crocodilo); país(es) onde o estudo foi realizado; tipo de caractere(s) analisado (métrico e/ou merístico); tipo de desvio da simetria bilateral (assimetria flutuante, assimetria direcional e antissimetria); causa(s) testada(s) para explicar possível(is) padrão(es) de assimetria; e a relação encontrada entre a assimetria e as variáveis de interesse. Por fim, consideramos e comentamos com mais detalhes alguns dos resultados encontrados nos artigos analisados neste estudo.

2.3 O que os dados mostram?

Nós encontramos um total de 348 artigos (excluindo repetições), utilizando pelo menos uma das palavras-chave propostas. No entanto, apenas 60 deles fizeram efetivamente alguma investigação de assimetria em répteis (Figura 1) e foram considerados nas análises que se seguem. Informações detalhadas sobre cada um desses 60 artigos podem ser encontradas na Tabela 1.

Figura 1 - Diagrama de fluxo do número de artigos identificados, triados e excluídos.

Estamos cientes de que esta revisão sistemática não capturou todas as publicações existentes sobre o assunto. É possível que existam estudos sobre assimetria em répteis publicados em revistas não indexadas pelas bases de dados utilizadas em nosso estudo. No entanto, com base nas referências bibliográficas dos artigos inspecionados, acreditamos que nossa pesquisa capturou a maioria dos estudos, permitindo assim a identificação de padrões gerais relacionados às nossas perguntas. Utilizamos um diagrama de Venn para agruparmos o número de artigos que investigaram a assimetria em répteis por grupo taxonômico usado na busca (Figura 2). Um fato interessante é que se utilizássemos para este trabalho as palavras- chave “asymmetry AND reptil*”, “asymmetry AND lizard*”, “asymmetry AND snake*”, e “asymmetry AND turtle*” na busca da WoS , atingiríamos o mesmo conjunto de 62 artigos selecionados, sem necessidade de completar com as outras palavras-chave e com a busca no Scopus. A assimetria em répteis é um campo de pesquisa relativamente recente. O primeiro estudo apresentando análise de assimetria nos répteis foi publicado em 1967 (Soulé 1967). Depois disso, após alguns anos sem novas publicações, um aumento constante pode ser observado no número de estudos publicados nas últimas décadas (Figura 3, r de Spearman = 0,58 , p = 0,004). Este aumento segue a tendência global de incremento na investigação científica em assimetria como tema geral, principalmente AF ( Benitez e Parra 2011), sugerindo que ainda há muito a ser investigado sobre a assimetria em répteis. Os lagartos (considerados aqui todos os membros existentes do grupo esquamata que não são serpentes) foram o grupo de maior destaque entre os répteis, com 43 estudos publicados. Os outros grupos de répteis que tiveram estudos sobre assimetria publicados foram as serpentes (11 artigos), tartarugas (seis artigos) e tuataras e anfisbenas (três artigos cada). Os crocodilos foram o grupo menos estudado com nenhum artigo publicado encontrado. Este fato reflete a proporção de pesquisas em geral em répteis. Os lagartos são o grupo mais estudado, seguidos pelas serpentes (Pianka e Vitt 2003). As informações disponíveis sobre a assimetria em répteis foram produzidas com dados de 23 países (excluindo 10 artigos que não indicaram a origem dos animais estudados) (Figura 4). Espanha foi o país com o maior número de estudos

(11 artigos), seguido pela Austrália (oito artigos), Estados Unidos das Américas (sete artigos) e Israel (cinco artigos). Não existem estudos publicados até o momento sobre assimetria nos répteis da América do Sul e em todo continente Africano os estudos estão restritos a somente dois países.

Figura 2 - Diagrama de Venn do número de artigos que investigaram a assimetria em répteis por palavras-chave.

Nota: As buscas foram realizadas utilizando palavras-chave nas plataformas Web of Science e Scopus. Todos os grupos de répteis foram pesquisados separadamente mais a palavra "asymmetry" para gerar as palavras-chave. Não foi encontrado nenhum artigo através da busca usando “asymmetry AND alligator*” e “asymmetry AND crocodil*”. Círculos sobrepostos indicam artigos encontrados em comum entre as palavras-chave. Por exemplo, todos os artigos encontrados usando a palavra-chave "asymmetry AND squamat*" também foram encontrados quando se usada a palavra-chave "asymmetry AND lizard*".

Figura 3 - Número de artigos publicados por ano sobre análise de assimetria em répteis nas últimas décadas (n = 59).

Nota: Um artigo publicado em 1967 não foi incluído nesta figura.

Figura 4 - Quantitativo de publicações sobre assimetria em répteis nos diferentes países (n = 64).

Nota: Nos países em branco não houve nenhum trabalho seguido de publicação. O número total de artigos excede 60, uma vez que alguns estudos envolveram mais de um país..

Um total de 120 autores e co-autores diferentes publicaram artigos nesta área. No entanto, a maioria deles participou de apenas um artigo (109 autores). Autores que publicaram mais de dois artigos foram: Yehudah Leopold Werner ( The Hebrew University of Jerusalem , Israel), Hervé Seligmann ( The Hebrew University of Jerusalem , Israel), José Martín ( Museo Nacional de Ciencias Naturales , Espanha), Pilar López ( Museo Nacional de Ciencias Naturales , Espanha), e Richard Shine (University of Sydney , Austrália) com, respectivamente, 10, nove, sete, sete e seis publicações. Os vínculos institucionais desses cinco autores são de países onde também a assimetria nos répteis foi mais estudada. Logo, sugerimos uma forte associação entre a quantidade de artigos publicados e a existência de importantes grupos de pesquisa em assimetria de répteis concentrada nesses países. Os artigos sobre assimetria em répteis foram publicados em 39 periódicos diferentes. Apenas 12 periódicos publicaram mais de um artigo. Os periódicos com o maior número de artigos publicados foram Journal of Zoology e Biological Journal of the Linnean Society (com respectivamente seis e cinco artigos), seguidos pela Biologia e Journal of Experimental Zoology (três artigos cada). Das 60 publicações que continham alguma análise de assimetria em répteis, 16 (ou 26,7%) não encontraram relação alguma entre a assimetria e características ambientais, genéticas ou individuais. Entretanto, devemos tomar cuidado na interpretação deste resultado, uma vez que há uma preferência em publicar resultados que são estatisticamente significativos, o que pode prejudicar as tentativas de generalizações nesta área (Palmer 2000; Møller e Jennions 2002). Quanto ao uso de caracteres para calcular a assimetria, mais da metade dos estudos analisados (36) usaram apenas caracteres merísticos (principalmente escamas e poros femorais). Apenas caracteres métricos foram usadas em 16 estudos, e ambos caracteres métricos e merísticos foram usadas em oito estudos. Esta preferência provavelmente ocorreu porque os caracteres merísticos, além de mais fáceis de contabilizarem, podem ser medidos com pouco ou nenhum erro de medição (Palmer 1994). Com relação aos tipos de desvios da assimetria bilateral detectados, 30 estudos encontraram apenas assimetria flutuante, 17 estudos detectaram apenas assimetria direcional e seis estudos detectaram tanto assimetria flutuante quanto assimetria direcional. A antissimetria não foi encontrada em nenhum estudo. Em

sete artigos foram detectados desvios de simetria bilateral, mas não foram especificados.

Tabela 1 - Artigos publicados sobre assimetrias em répteis, incluindo as categorias das causas testadas para explicar possíveis padrões de assimetria (AMB = Ambiente, GEN = Genético, - = outros); grupo taxonômico estudado; tipos de caracteres medidos para assimetria, caracteres com assimetria; tipos de assimetria detectada (AF = assimetria flutuante; AD = assimetria direcional; AS = antissimetria); identificação de qual grupo estudado a assimetria foi maior; e a referência bibliográfica (continua). Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos AMB (Condições Serpentes (Thamnophis Largura do hemipenis; Largura do Não termais); - Métricos Sem comparação Shine et al. (2000) sirtalis) testículo, Comprimento do testículo especificado (Uso do hemipenis) Escamas pós-rostrais; Escamas da AMB (Distúrbios Lagartos (Sceloporus borda nasal; Escamas circum- Áreas com Tull e Brussard Merísticos AF no habitat) occidentalis) orbitais; Escamas supraoculares; veículos off-road (2007) Escamas interparietais AMB Lagartos (Podarcis Crnobrnja-Isailovic (Fragmentação Merísticos Poros femorais AF Sem relação muralis) et al. (2005) do habitat) Populações com AMB Lagartos ( Oedura Escamas supralabiais; Escamas menor tamanho; (Fragmentação reticulata; Gehyra Merísticos AF Sarre (1996) infralabiais Habitats do habitat) variegata ) fragmentados AMB Lagartos Escamas supralabiais; Escamas Métricos e Populações com Sarre e Dearn (Fragmentação (Trachydosaurus supraciliares; Escamas abaixo da AF Merísticos menor tamanho (1991) do habitat) rugosus) pálpebra

Comprimento auricular; Escamas AMB Lagartos (Uta Métricos e Populações em supraoculares; Poros femorais; AF Soulé (1967) (Fragmentação stansburiana) Merísticos ilhas menores Escamas circum-orbitais do habitat)

AMB (Habitat Serpentes (Hierophis Escamas perioculares; Escamas Bellaagh et al. Merísticos AF Sem relação perturbado) caspius; Natrix sublabiais (2010) tessellata)

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos Escamas frontonasais; Escamas Áreas mais prefrontais; Escamas frontais; vulneráveis; AMB (Habitat); Lagartos (Lacerta Escamas frontoparietais; Escamas Não Merísticos Indivíduos Voipio (1991) - (Populações) vivipara) interparietais; Escamas parietais; especificado geneticamente Escamas occipitais propensos

Tartarugas AMB (Habitat); - Tartarugas (Testuguria; Não terrestres que Rivera e Claude Métricos Placas da carapaça (Clado) Emydidae) especificado aquáticas no (2008) clado Testuguria Lagartos (Agamidae; Anguidae; Gekkonidae; AMB (Lesão na Gymnophthalmidae; Dominância do cauda), - Iguanidae; Lacertidae; Lamela subdigital abaixo do 4º dedo lado esquerdo; Seligmann et al. Merísticos AD (Dominância de Scincidae; Teidae; do pé Indivíduos com (2003) um lado) Varanidae; Xantusiidae; lesão na cauda Tuatara ( Sphenodon punctatus ) AMB (Lesão na cauda); Serpentes (Natrix Métricos e Indivíduos com Werner e Shapira Escamas infralabiais AD - (Dominância tessellata) Merísticos lesão na cauda (2011) de um lado) Indivíduos com AMB (lesão no Lamela subdigital abaixo do 4º dedo lesão nos membro Lagartos (Agamidae) Merísticos AD Seligmann (1998) do pé membros posterior) posteriores

Indivíduos com AMB (lesão no Lamela subdigital abaixo do 4º dedo lesão nos Lagartos (Agamidae; membro Merísticos do pé; Número de linhas nas AD membros Seligmann (2000) Lacertidae) posterior) escamas ventrais posteriores; Espécies simpatricas

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos Escamas Supralabiais; escamas em Indivíduos com contato com a escama parietal; AMB (Perda da Tuatara ( Sphenodon lesão na cauda; Lamelas subdigitais abaixo do 1º e Seligmann et al. cauda; Lesão guntheri ; Sphenodon Merísticos AF; AD Indivíduos com do 4º dedo do pé; Lamelas (2008) no membro) punctatus ) lesão nos subdigitais abaixo do 2º e do 5º dedo membros da mão AMB (Perda da cauda); Lagartos (Laudakia Lamela subdigital abaixo do 4º dedo Indivíduos com Lachman et al. Merísticos AD - (Populações; stellio) do pé cauda regenerada (2006) Sexo)

AMB (Perda da cauda); - Serpentes (Colubridae; Métricos e Escamas infralabiais; Diâmetro do Indivíduos com Razzetti et al. (Espécies; AD Viperidae) Merísticos olho lesão na cauda (2007) Populações; Sexo)

Tartarugas (Chelydra de Solla et al. AMB (Poluição) Métricos Escamas do plastrão AF Sem relação serpentina) (2002)

Tartarugas (Emys Não Fernández e Rivera AMB (Poluição) Merísticos Escamas da carapaça e do plastrão Áreas poluídas orbicularis) especificado (2004)

AMB (Modo reprodutivo); Lagartos (Heteronotia Escamas labiais; Escamas Kearney e Shine Merísticos AF Sem relação - (Temperatura binoei) supralabiais; Escamas infralabiais (2004) de incubação)

AMB (Tamanho Habitats menores; Serpentes (Natrix Escamas pré-oculares; Escamas Herczeg et al. do habitat; Merísticos AF; AD Populações mais tessellata) supralabiais; Escamas sublabiais (2005) Idade da jovens população)

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos AMB (Temperatura Comprimento das escamas frontais; Lagartos (Oligosoma Longson et al. de incubação; Métricos distância da escama frontoparietal AF Sem relação suteri) (2007) Potencial da até a escama frontal água)

Escamas ventrais; Escamas AMB Serpentes (Thamnophis Não Temperaturas Arnold e Peterson Merísticos supralabiais; Escamas infralabiais; (Temperatura elegans) especificado extremas (2002) Escamas pós-oculares de incubação) Diâmetro do olho; Diâmetro do AMB Lagartos (Podarcis Métricos e tímpano; Diâmetro do membro (Temperatura AF; AD Sem relação Braña e Ji (2000) muralis) Merísticos posterior; Escamas supralabiais; de incubação) Escamas supraciliares Altas AMB Lagartos (Calotes temperaturas de (Temperatura Métricos Diâmetro do olho AF Ji et al. (2002) versicolor) incubação de incubação)

Lamelas subdigitais abaixo do 1º dedo da mão; Lamelas subdigitais abaixo do 1º dedo do pé; Escamas pós-rostrais; Escamas em contato AMB Baixas Lagartos (Sceloporus com as escamas nasais; Escamas Qualls e Andrews (Temperatura Merísticos AF temperaturas de virgatus) circum-orbitais; Escamas (1999) de incubação) incubação supraoculares; Escamas supralabiais; Escamas lorilabiais; Escamas infralabiais; Escamas sublabiais; Poros femorais

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos Baixas temperaturas de incubação; Maiores períodos AMB de incubação; (Temperatura Tamanhos Lowenborg et al. de incubação); - Serpentes (Natrix natrix) Merísticos Escamas ventrais AF menores; (2011) (Aptidão dos Menores filhotes) velocidades terrestres; Baixo comportamento defensivo GEN (Diversidade e Baixa diversidade Tartarugas (Emys Não Velo-Anton et al. endogamia); Merísticos Placas da carapaça genética; Alto orbicularis) especificado (2011) AMB (Clima e endocruzamento solo) Lagartos (Agamidae; Indivíduos com GEN (Estrutura Anguidae; Cordylidae; baixo conteúdo Lamela subdigital abaixo do 4º dedo do ribossomo; Gekkonidae; Iguanidae; ribossômico de A Merísticos do pé; Segmentos com escamas AF Seligmann (2006) Níveis Lacertidae; Scincidae; e U e alto anormais no plano ventral poikilotérmicos) Varanidae); Anfisbena conteúdo de C e (Amphisbaenidae) G

Lagartos (Anguidae); Lamela subdigital abaixo do 4º dedo Baixa estabilidade GEN Seligmann e Anfisbena Merísticos do pé; Segmentos com escamas AF de replicação (Estruturas Krishnan (2006) (Amphisbaenidae) anormais no plano ventral "light-strand " mitocondriais)

Aumento do GEN (Genes Lagartos (Lacertilia); Anéis ventrais supranumerários número de codificadores de Anfisbena (anfisbena); Lamelas subdigitais Merísticos AF "hidden stops " em Seligmann (2010) proteínas (Amphisbaenidae); abaixo do 4º dedo do pé (lagartos e proteína mitocondriais) Tuatara ( Sphenodon tuatara) mitocondrial punctatus )

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos GEN Lagartos (Sceloporus Escamas cantais; Escamas da borda Dosselman et al. Merísticos AF Sem relação (Hbridização) grammicus) parietal; Escamas pós-rostrais (1998)

Escamas supraciliares; Escamas GEN Lagartos (Podarcis Populações Ljubisavljevic et al. Merísticos temporais; Escamas supratemporais; AF (Isolamento da siculaI) isoladas (2005) Escamas femorais; população) Baixas compensações GEN (Mutações Lagartos (Anolis; Lamela subdigital abaixo do 4º dedo dos erros nas do tRNA Merísticos AF Seligmann (2011) Sceloporus) do pé mutações do mitocondrial) tRNA mitocondrial patogênico

Populações das ilhas do que em populações do continente; Escamas supratemporais; Escamas Populações das GEN and AMB supraoculares; Escamas ilhas pequenas do Lagartos ( Podarcis Métricos e (isolamento supraciliares; Escamas supralabiais; AF; AD que em Bancila et al. (2010) bocagei ; P. hispanica ) Merísticos populaçional) Escamas sublabiais; Poros femorais; populações de Formato da cabeça ilhas grandes; Populações autóctones do que as populações invasoras recentes.

- (Coloração da Lagartos (Lacerta Alta cromagem do Merísticos Poros femorais AD Molnar et al. (2012) garganta) viridis) ultravioleta

- (Coloração do Lagartos (Physignathus Não Cuervo e Shine Merísticos Poros femorais Sem relação ventre) lesueurii) especificado (2007)

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos - (Comprimento do corpo; Condição Machos com corporal; menor duração de Duração do Serpentes (Thamnophis residência; Merísticos Escamas ventrais AD Shine et al. (2005) territorialismo sirtalis) machos com do macho; menor sucesso de Sucesso acasalamento reprodutivo do macho)

Comprimento da mandíbula; - (Desempenho Maior velocidade Comprimento do quadrado; locomotor; de corrida; Baixa Lagartos (Podarcis Métricos e Comprimento do coronoide; Resistência; AF; AD resistência; Vervust et al. (2008) sicula) Merísticos Escamas supraciliares; Escamas Populações; população recém- oculares; Escamas supralabiais; Força de fundada Escamas sublabiais; Poros femorais mordida) Desempenho - (Desempenho Comprimento do fêmur, comprimento mais lento de Lagartos (Lacerta López e Martín locomotor; Métricos da perna, comprimento do úmero, AF; AD locomoção; Maior monticola) (2002) Morfologia) comprimento do rádio comprimento relativo da cabeça - (Desempenho Lagartos Desempenho Comprimento do fêmur, comprimento Martín e López locomotor; (Psammodromus Métricos AF mais lento de da perna (2001) Morfologia) algirus) locomoção

Lagartos (Amphibolurus Diâmetro do membro posterior; Warner e Shine - (Desempenho Métricos AF Sem relação muricatus) Diâmetro do membro anterior (2006) locomotor) Lagartos - (Espécies; (Diplodactylinae; Werner e Seifan Métricos Tamanho do olho AF Sem relação Populações) Gekkoninae; (2006) Sphaerodactylinae)

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos Lagartos (Eublepharinae; Comprimento da papila auditiva; Gehr e Werner - (Espécies) Métricos AD Algumas espécies Diplodactylinae; Comprimento do limbo (2005) Gekkoninae) Escamas internasais; Escamas pré- Lagartos (Pygopodidae; frontais; Escamas frontoparietais; - (Espécies) Scincidae); Serpentes Merísticos Escamas parietais; Escamas da AD Algumas famílias Greer (1993) (Colubridae; Elapida); nuca; escamas submandibulares (chinshield ); Escamas preanais Espécies - (Espécies) Serpentes (Pareatinae) Merísticos Número de dentes na mandíbula AD especialistas em Hoso et al. (2007) caramujos Lagartos (Ptyodactylus Escamas supralabiais; Comprimento puiseuxi; Ptyodactylus Métricos e da abertura do ouvido; Lamelas - (Espécies) AD Algumas espécies Werner et al. (1991) guttatus; Ptyodactylus Merísticos subdigitais abaixo do 4º dedo do pé, hasselquistii) Largura da almofada digital - (Habilidade de Baixa habilidade Lagartos (Hoplodactylus Lamela subdigital abaixo de todos os agarrar e Merísticos AD de agarrar e Seligmann (2002) duvaucelii) dedos do pé segurar) segurar Escamas nasais; Escamas loreais; Escamas cantais; Escamas inframaxilares; Escama parafrontais; Serpentes (Vipera Escamas nazo-rostrais; Escamas Zamfirescu et al. - (Indivíduos) Merísticos AF Sem comparação ursinii) preoculares; Escamas pós-oculares; (2009) Escama suboculares; Escamas supraoculares; Escamas supralabiais; Escama sublabiais Lagartos (Podarcis - (Populações) Merísticos Poros femorais AF Sem relação Amaral et al. (2012) bocagei)

Continuação Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos

- (Secreções químicas dos Lagartos (Lacerta Baixa secreção Merísticos Poros femorais AF López et al. (2006) machos) monticola) química

- (Seleção Lagartos (Anolis Lailvaux e Irschick sexual por Métricos Diâmetro do membro posterior AF Sem relação carolinensis) (2006) fêmeas)

- (Seleção Machos não Lagartos (Lacerta sexual; Status Merísticos Poros femorais AF selecionados por López et al. (2002) monticola) social dos fêmeas machos) Machos não - (Seleção Lagartos (Lacerta Martín e López Merísticos Poros femorais AF selecionados por sexual) monticola) (2000) fêmeas

Menor taxa de movimento da - (Seleção Lagartos (Lacerta Martín e López Merísticos Poros femorais AF língua de fêmeas sexual) monticola) (2006) com o cheiro da secreção dos machos

- (Sexo; Tartarugas (Testudo Métricos Forma do plastrão AF Machos; Algumas Bancila et al. (2012) Populações) graeca) populações Lagartos ( Podarcis Comprimento do 3º dígito; Rubolini et al. - (Sexo) muralis ; Mabuya Métricos AD Sem relação Comprimento do 4º dígito (2006) planifrons )

- (Subespécies) Lagartos (Laudakia Merísticos Escamas supralabiais AD Uma subspecie Almog et al. (2005) stellio)

Conclusão Categoria Tipo de Assimetria Assimetria é (Causas da Grupo caracteres Caracteres com assimetria Referência detectada maior em assimetria) medidos - Lagartos (Suplementação (Psammodromus Métricos Padrões de distribuição de cores AF Sem relação Veiga et al. (1997) de testosterona ) algirus)

- ( Tartarugas (Trachemys Maior tamanho da Davis e Grosse Métricos Escamas do plastrão AF Tamanho do scripta) carapaça; Machos (2008) indivíduo) Lagartos - (Variação (Eublepharinae; Métricos Nenhum Nenhuma - Werner et al. (2005) interindividual) Diplodactylinae; Gekkoninae)

2.4 As relações entre assimetria em répteis e características ecológicas e/ou biológicas:

2.4.1 Assimetria e populações

Populações expostas a perturbações naturais ou antrópicas são mais suscetíveis a sofrerem os efeitos do estresse ambiental. Vários estudos têm mostrado que a instabilidade do desenvolvimento é uma medida útil do estresse ambiental em populações (Palmer e Strobeck 1986; Leary e Allendorf 1989; Parsons 1990; Møller e Swaddle 1997). O pressuposto é que ambientes estressantes ao organismo-alvo perturbam suas trajetórias de desenvolvimento normal, e assim afetam a sua aptidão que poderá ser manifestada pelo aumento da instabilidade do desenvolvimento. Soulé (1967) foi o primeiro a desenvolver um estudo comparativo de assimetria em populações naturais de lagartos. Populações do lagarto Uta stansburiana em ilhas, com diferentes tamanhos e distâncias do continente, tiveram os seus níveis de assimetria comparadas. As populações de lagartos mais assimétricas foram encontradas nas ilhas menores e mais distantes (Soulé 1967). Sarre e Dearn (1991) também compararam populações naturais de lagartos. Eles detectaram altos níveis de instabilidade do desenvolvimento em populações insulares do lagarto Trachydosaurus rugosus quando comparadas com as populações do continente. A principal causa discutida para este resultado é a endogamia e a deriva genética consequentes de pequenos tamanhos populacionais (Sarre e Dearn 1991). Vervust et al. (2008) observaram diferenças na AF entre populações do lagarto Podarcis sicula em duas ilhas. Ambas as ilhas têm fisionomia semelhante e se encontram próximas uma da outra, de modo que os autores descartaram a hipótese de assimetria devido a diferenças ambientais. Eles sugeriram que as diferenças entre ambientes bióticos (como densidade populacional e estresse competitivo) provavelmente foram as responsáveis pelas diferenças nas AF. Bancila et al. (2010) compararam a assimetria em duas espécies de lagartos (Podarcis bocagei e P. hispanica ) em ilhas e em localidades do continente. Embora

os autores não tenham encontrado diferenças entre as populações usando índices de assimetria para múltiplos caracteres, o uso de alguns caracteres independentes deu suporte à hipótese de que padrões mais assimétricos são encontrados em populações isoladas e em áreas menores. Crnobrnja-Isailovic et al. (2005) e Amaral et al. (2012) não encontraram relação entre a assimetria em populações de lagartos Podarcis muralis e P. bocagei e características dos ambientes. O efeito de perturbações antrópicas sobre as populações de répteis confirma a hipótese da existência de uma relação direta entre as populações assimétricas de lagartos e estresse ambiental (por exemplo, Voipio 1991 para a vulnerabilidade das áreas; Sarre 1996 para populações não fragmentadas versus recentemente fragmentada; Ljubisavljevic et al. 2005 para área contínuas versus áreas isoladas; e Tull e Brussard 2007 para áreas sujeitas a perturbações antrópicas ou naturais). Este fenômeno também foi observado para serpentes, mas os resultados não foram consistentes. Herczeg et al. (2005) encontraram diferenças na assimetria entre duas populações da serpente Natrix tessellate com diferentes níveis de estresse ambiental. Outros estudos, apesar de também encontrarem diferenças entre os níveis de assimetria em populações de serpentes, não elucidaram a relação disso com as condições ambientais (por exemplo, Razzetti et al. 2007; Zamfirescu et al. 2009), e alguns não encontraram qualquer relação entre os níveis de assimetria e o grau de perturbação do ambiente em populações de serpentes (por exemplo Bellaagh et al. 2010). A assimetria flutuante também pode ser um indicador de estresse ambiental para as populações de tartarugas. Padrões de assimetria variaram entre populações de Emys orbicularis e isso deve ser devido aos níveis de poluição nessas áreas e/ou à depressão endogâmica devido ao tamanho da população (Fernández e Rivera 2004). Entretanto, Solla et al. (2002) não detectaram qualquer relação entre os níveis de assimetria das populações de Chelydra serpentina e de contaminação do local. As relações positivas encontradas entre as assimetrias populacionais de répteis e o estresse ambiental fazem da análise da instabilidade do desenvolvimento um indicador interessante e não-invasivo do estado de conservação das populações. No entanto, a sua eficácia varia de acordo com as espécies estudadas e talvez do nível de estresse ambiental. Mais estudos são necessários para definir com mais

precisão quais os grupos de répteis que apresentam uma resposta morfológica instável ao estresse de forma mais intensa, e que variáveis biológicas e ambientais são melhores indicativos para a identificação de estresse ambiental.

2.4.2 Assimetria e seleção sexual

Indivíduos com caracteres mais simétricos apresentam vantagens nas interações intrassexuais (por exemplo, a competição por um parceiro entre indivíduos do mesmo sexo) e nas interações intersexuais (por exemplo, a escolha do parceiro por um dos sexos) em insetos, peixes, aves e mamíferos (Møller e Thornhill 1998). Em répteis, há poucos estudos com o objetivo de confirmar este padrão e esses estudos são restritos a poucas espécies. Fêmeas do lagarto Lacerta monticola preferem machos com baixa AF em seus poros femorais (Martín e López 2000; López et al. 2002; Martín e López 2006). Provavelmente há uma relação direta entre a simetria dos poros e a quantidade de secreções químicas produzidas (Martín e López 2000; López et al. 2002; Martín e López 2006) . Entretanto Lailvaux e Irschick (2006) não encontraram evidência alguma para sugerir que a AF de machos afeta as associações de preferências das fêmeas em lagartos Anolis carolinensis . Outro estudo, que também relacionou a assimetria com a seleção sexual, mostrou que os machos simétricos da serpente Thamnophis sirtalis parietalis foram mais capazes de obter uma parceira que machos assimétricos (Shine et al. 2005). A capacidade competitiva de machos assimétricos de T. sirtalis é reduzida devido às características anatômicas, já que a assimetria na região posterior do corpo pode causar desvantagem no sucesso da cópula dos machos (Shine et al. 2005). A exceção para essa relação entre assimetria e sucesso reprodutivo vem de um estudo recente com a coloração da região gular nos machos dos lagartos Lacerta viridis (Molnár et al. 2012). Machos com alta refletância de ultravioleta (UV) apresentaram mais assimetria direcional nos poros femorais e baixa condição corporal. Molnár et al. (2012) sugerem que essa AD ocorra por razões adaptativas: a assimetria encontrada pode ser um sinal de lateralidade durante o depósito de secreções femorais. Curiosamente, um estudo anterior mostra que fêmeas de L.

viridis preferem machos com alta refletância de UV na região gular (Bajer et al. 2010), ou seja, com poros femorais assimétricos. Este conflito encontrado entre os resultados de ambos os trabalhos destaca a necessidade de novas investigações envolvendo a assimetria dos poros femorais em L. viridis (Molnár et al. 2012). Considerando que fêmeas preferem reproduzir com machos dominantes, que são aqueles que obtiveram sucesso na competição intrassexual (Quarnstrom e Forsgren 1998) e que, em geral, há uma preferência das fêmeas por machos simétricos (anteriormente discutido), então seriam os machos dominantes os mais simétricos? Isto não é confirmado em estudos anteriores. López et al. (2002) não encontraram significância na relação entre o “status ” de dominância de lagartos machos e assimetria nos poros femorais. Em outro estudo, López e Martín (2002) sugerem que existe uma relação de compensação (“ trade-off ”) entre a velocidade de fuga e dominância dos machos (sobrevivência versus reprodução). Assim, pelo menos no que diz respeito à simetria dos membros, os machos mais simétricos tendem a não ser os dominantes (López e Martín 2002). Uma interpretação cuidadosa destes resultados deve ser feita. Ainda há poucos estudos relacionando a dominância dos machos versus a assimetria dos mesmos. Além disso, existe uma forte argumento na literatura onde apenas caracteres que desempenham um papel na seleção sexual deveriam ser escolhidos para testar esta relação (Swaddle 2003).

2.4.3 Assimetria e incubação

As ninhadas de répteis esquamatas (lagartos e serpentes) são extremamente sensíveis aos regimes térmicos e hídricos durante o período de incubação do ovo (Löwenborg et al. 2011). Isso ocorre tanto para espécies vivíparas (Muth 1980; Wilson 1998; Lourdais et al. 2004; Socci et al. 2005) quanto ovíparas (Qualls e Andrews 1999; Wapstra 2000). Nas últimas décadas, têm surgido estudos buscando relacionar as assimetrias morfológicas de répteis recém-nascidos com regimes de incubação. Tais estudos são impulsionados pela seguinte questão: variações na temperatura durante o período de incubação podem influenciar a incidência de assimetrias em répteis?

Qualls e Andrews (1999) incubaram, experimentalmente, ovos do lagarto Sceloporus virgatus em diferentes temperaturas e observaram filhotes com maior AF em temperaturas mais frias. Além disso, eles também descobriram que em temperaturas mais baixas o desenvolvimento embrionário é lento e o sucesso de eclosão é diminuído. Um resultado oposto referente às temperaturas ideais de desenvolvimento foi observado por Ji et al. (2002). Experimentos de laboratório com ovos do lagarto Calotes versicolor mostraram que temperaturas de incubação mais altas produziram os mais altos níveis de AF (Ji et al. 2002). Provavelmente, a diferença nas temperaturas ideais de desenvolvimento encontradas nas espécies supracitadas esteja relacionada à filogenia / ecofisiologia de cada uma delas. Apesar disso, ambos os estudos indicaram que os filhotes mais assimétricos têm menor aptidão. Braña e Ji (2000) também encontraram uma forte relação negativa entre estresse térmico e aptidão no lagarto Podarcis muralis . No entanto, eles não relataram nenhuma tendência clara entre a assimetria e temperatura de incubação. Resultados semelhantes ocorreram com filhotes dos lagartos Heteronotia binoei (Kearney e Shine 2004) e Oligosoma suteri (Longson et al . 2007) para o qual não foi encontrada nenhuma relação entre o regime de incubação e AF. Em serpentes, Arnold e Peterson (2002) demonstraram que as assimetrias dos recém-nascidos de Thamnophis elegans estão relacionadas com temperaturas de incubação extremas. Löwenborg et al. (2011) também identificaram uma relação entre assimetria e temperatura de incubação para a serpente Natrix Natrix . Os ovos desta espécie quando incubado em temperaturas mais baixas apresentaram maior tendência em gerar indivíduos assimétricos. Eles também encontraram menor aptidão nas serpentes nascidas a partir de baixas temperaturas de incubação. O único estudo sobre a instabilidade do desenvolvimento e temperatura de incubação em tartarugas foi conduzida por Velo-Antón et al. (2011). Eles encontraram uma evidência genética na instabilidade do desenvolvimento das tartarugas recém-nascidas, mas nenhuma relação entre assimetria e temperatura de incubação foi percebida. Os diversos resultados encontrados na tentativa de se relacionar a assimetria dos lagartos com o regime de incubação são discrepantes quando comparados entre si. Provavelmente a variação na capacidade de resistência e resiliência das espécies explique parte dessas diferenças. Além disso, embriões em temperaturas

mais extremas estão sujeitos a maior mortalidade (Van Damme et al. 1992) e com isso haveria uma provável remoção dos organismos mais assimétricos (Braña e Ji 2000). Mais pesquisas visando elucidar questões eco-fisiológicas das diferentes espécies e como estas se relacionam com o desenvolvimento da assimetria em diversos caracteres dos embriões de lagartos poderão talvez melhor elucidar os diferentes resultados encontrados nos diferentes estudos.

2.4.4 Assimetria e lesões

Existe uma correlação positiva entre a assimetria direcional e a frequência de lesão nos membros posteriores em várias espécies de lagartos Agamidae e Lacertidae (Seligmann 1998, 2000). Provavelmente esta correlação resulta de um processo evolutivo no qual os indivíduos com um lado morfologicamente dominante específico apresentam maior sobrevida após a lesão (Seligmann 1998). Em um estudo com 193 espécies de diversas famílias de lagartos e tuataras, 11,4% das espécies apresentaram uma relação entre lesões na cauda e assimetria direcional morfológica (Seligmann et al. 2003). Indivíduos com caudas lesionados frequentemente têm mais lamelas subdigitais no lado esquerdo do pé do que no lado direito (Seligmann et al. 2003). Essa diferença biométrica existente entre lagartos de uma mesma espécie com e sem lesão na cauda é conhecida como “efeito Seligmann” (Almog et al. 2005). Dois estudos encontraram correlação de assimetria direcional e lesão na cauda nas serpentes Natrix tessellate (Razzetti et al. 2007; Werner e Shapira 2011). Assim como em estudos anteriores em lagartos e tuataras, a assimetria nas serpentes lesionadas foi direcionada para o lado esquerdo. Embora este fato ainda não seja bem explicado ecologicamente, todos esses estudos indicam que a ocorrência de lesões está relacionada a uma assimetria tendenciosa para a esquerda (assimetria direcional).

2.4.5 Assimetria e locomoção

A morfologia pode influenciar o desempenho que, por sua vez, influencia a aptidão individual (Arnold 1983). A velocidade de locomoção é talvez o exemplo mais comumente estudado de uma medida ecológica de desempenho que pode ser influenciada pela morfologia, causando importantes implicações para a aptidão individual (Warner e Shine 2006). A assimetria de escamas em répteis é uma característica morfológica que pode covariar com estratégias de defesa contra predadores. Indivíduos com escamas assimétricas têm menor aptidão ou sobrevivência (Lowenborg et al. 2011). Vários estudos indicam que adultos e filhotes assimétricos de esquamatas são mais lentos do que os simétricos, uma evidência de uma correlação negativa entre a assimetria e o desempenho locomotor. Uma maior AF no comprimento dos membros resultou em menor habilidade locomotora (velocidade de escape) dos lagartos adultos Psammodromus algirus (Martín e López 2001) e Lacerta monticola (López e Martín 2002). Todavia, Warner e Shine (2006) não encontraram relação entre assimetria dos membros e velocidade de locomoção (escape) nos filhotes do lagarto Amphibolurus muricatus . Curiosamente, Vervust et al. (2008) encontraram uma tendência onde os indivíduos mais assimétricas do lagarto Podarcis sicula apresentavam velocidades mais altas. Mas isso não foi apoiado pela análise estatística e esta tendência não foi discutida. Em serpentes, embora não haja evidência de associação entre a assimetria e velocidade de locomoção para indivíduos adultos de Thamnophis sirtalis parietal (Shine et al. 2005), filhotes de Natrix Natrix tiveram a sua capacidade locomotora reduzida com o aumento da assimetria (Lowenborg et al. 2011). Novamente, uma possível explicação para a disparidade dos resultados pode ser as variações filogenéticas e ecofisiológicas entre as espécies estudadas. Diferentes padrões de forrageamento em répteis (por exemplo, emboscada, misto ou ativo) estão relacionados com a morfologia e outras variações filogenéticas. Tais variações podem influenciar em diferentes níveis a habilidade de escape de potenciais predadores. Deste modo, sugerimos que a relação entre a assimetria flutuante e a velocidade de escape dos lagartos irá variar de acordo com a espécie

estudada. Um conhecimento mais profundo sobre a história de vida e sobre a ecofisiologia de cada espécie pode elucidar tais diferenças nos resultados interespecíficos encontrados.

2.5 Conclusões

O cálculo da assimetria parece ser uma ferramenta útil na identificação e mensuração da instabilidade do desenvolvimento, uma vez que ambientes estressantes perturbam as trajetórias de desenvolvimento normal dos organismos. Todavia em répteis, apesar da maioria dos trabalhos indicarem tal padrão, existem alguns resultados inconsistentes sobre esta relação entre a assimetria (predominantemente assimetria flutuante) com o estresse ambiental e genético. Provavelmente tais inconsistências surgem devido a variações filogenéticas, morfológicas, ecológicas e ecofisiológicas entre as espécies de répteis. Acreditamos que a instabilidade no desenvolvimento (manifestada principalmente pela assimetria flutuante) nos répteis irá se apresentar em diferentes intensidades de acordo com a relação entre o grupo estudado e o impacto do estressor ambiental sobre o mesmo. No geral, as principais tendências encontradas relacionando a assimetria dos répteis com o estresse ambiental e a aptidão foram: 1) Perturbações ambientais aumentam a AF em populações de répteis, permitindo assim a avaliação do estado de conservação dessas via estudo comparativo das AFs; 2) Fêmeas de lagartos tendem a escolher para reproduzirem os machos com caracteres sexuais simétricos; 3) a ocorrência de instabilidade térmica durante o desenvolvimento do ovo nos répteis pode produzir indivíduos com uma maior incidência de assimetria; 4) a ocorrência de lesões (perda de cauda por autotomia) é mais frequente em indivíduos assimétricos para o lado esquerdo (AD); 5) há uma correlação negativa entre a assimetria e desempenho locomotor em lagartos e serpentes, sendo os indivíduos assimétricos mais lentos do que os simétricos.

6) Grande parte do conhecimento sobre assimetria em répteis está concentrado em áreas e sobre espécies da Europa, Oceania e América do Norte, sem dados para a América do Sul e muitos poucos para a África. A identificação de assimetria na maioria dos poucos estudos existentes sobre répteis indica a necessidade de aumento dos esforços de investigação sobre este assunto.

2.6 Referências Bibliográficas

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3 ASSIMETRIA FLUTUANTE ENTRE POPULAÇÕES DE LAGARTOS TEÍDEOS CNEMIDOPHORUS COMO INDICATIVO DE ESTRESSE AMBIENTAL EM RESTINGAS

3.1 Introdução

Ambientes sob pressão de estresse podem perturbar as trajetórias de desenvolvimento dos organismos levando a uma diminuição da qualidade de sua aptidão, a qual pode se manifestar primariamente pelo aumento da instabilidade no desenvolvimento (Palmer e Strobeck 1986; Leary e Allendorf 1989; Parsons 1992; Møller e Swaddle 1997). Uma medida desta instabilidade no desenvolvimento (ID) dos organismos bastante utilizada é a assimetria flutuante (Sarre et al. 1994). A assimetria flutuante (AF) refere-se a pequenos desvios randômicos da simetria perfeita (Van Valen 1962). Apesar de existirem outros tipos de assimetria (assimetria direcional e antissimetria), e estas poderem estar relacionadas com a ID, a AF é a única assimetria onde, até onde se saiba, não há qualquer transmissão hereditária sendo totalmente gerada a partir do desenvolvimento do organismo, sendo assim a assimetria mais precisa na avaliação da ID (Palmer e Strobeck 1986). A magnitude e a força do efeito da AF pode se correlacionar com uma variedade de estresses ambientais como, por exemplo, fragmentação do habitat, poluição, ação de pesticidas, temperaturas extremas, escassez nutricional, parasitismo e densidade populacional (Parsons 1992; Palmer 1996; Sanseverino e Nessimian 2008). Em via de regra, quanto maior o estresse, maior a assimetria flutuante de uma determinada população (Palmer 1996). Por se tratarem de ambientes altamente impactados pela ação antrópica (Rocha et al. 2003; 2005), as restingas constituem ambientes apropriados para se estudar a instabilidade no desenvolvimento em organismos sob condições de estresse. A remoção da vegetação, a ocupação humana, o tráfego de veículos, o despejo de lixo, a remoção de areia, a caça e a introdução de animais são alguns dos principais distúrbios responsáveis pela degradação dos ambientes de restinga (Rocha et al. , 2009; Menezes e Rocha 2013). Os distúrbios nos habitats, entre

outros impactos, podem ocasionar a perda de área e a fragmentação das populações naturais. Estes processos frequentemente causam o isolamento das populações e podem levar à extinção de populações e de espécies (Ricketts 2001; Fahrig 2003; Fischer e Lindenmayer 2007). O acúmulo desses distúrbios em uma mesma região diminui o seu estado de conservação e aumenta o estresse ambiental (Menge e Sutherland 1987; Clarke 1995). Muitas vezes, este estresse se reflete durante o desenvolvimento de um organismo, afetando a sua habilidade de desenvolver caracteres de forma uniforme (estabilidade do desenvolvimento) e se manifestando com o aumento da assimetria flutuante (Palmer e Strobeck 1986; Leary e Allendorf 1989; Parsons 1992; Palmer 1994). Assim como a degradação e a perda de hábitat, a poluição ambiental se destaca como uma das seis principais ameaças às populações de répteis no mundo (Gibbons et al. 2000). Apesar disso, os répteis estão entre os vertebrados com menor quantidade de estudos ecotoxicológicos (Hopkins 2000; Sparling et al. 2010). Nos últimos 30 anos, quando comparado com anfíbios por exemplo, o crescimento do número de estudos sobre o efeito de contaminantes ambientais em répteis foi relativamente baixo (Sparling et al. 2010). Os répteis constituem excelentes modelos para investigações ecotoxicológicas devido a uma combinação de características relacionadas à biologia (dieta carnívora, posição trófica, entre outras) e à história de vida (diversas espécies longetivas, com hábitos territoriais, uma elevada capacidade de recuperação populacional pós forte estresse ambiental, entre outras) (Hopkins 2000). Nos poucos estudos que examinaram a exposição e a resposta dos répteis a contaminantes ambientais, a maioria está focada nos quelônios e crocodilianos (Gibbons et al. 2000; Rainwater et al. 2005) enquanto os esquamatas (lagartos e serpentes) permanecem como os grupos menos estudados (Hopkins 2000; Campbell & Campbell 2002; Rainwater et al. 2005). Neste restrito conhecimento da ecotoxicologia de lagartos, trabalhos recentes comprovam a eficiência de lagartos como bio-marcadores de poluentes ambientais tais como o estrogênio sintético (Talent et al. 2002; Burnham et al. 2003), pesticidas (Sanchez-Hernandez eSanchez 2002; Khan 2003; Lambert 2005; Amaral et al. 2012), enzimas derivadas de poluentes (Aguilera et al. 2012) e contaminantes derivados do óleo (Marsili et al. 2009). A presença e os efeitos da contaminação ambiental por metais pesados em

lagartos também já foi discutida em publicações envolvendo os metais cádmio (Brasfield et al. 2004; Burger et al. 2004; Trinchella et al. 2006; Marsili et al. 2009; Favorito et al. 2010; Ciliberti et al. 2011), mercúrio (Burger et al. 1992; Burger et al. 2004; Marsili et al. 2009) e outros (Burger et al. 2004; Ciliberti et al. 2011; McIntyre e Martin 2012) . A contaminação ambiental via metais pesados é um problema global presente na maioria dos países (Loumbourdis 1997). Dentre as implicações negativas causadas por esta poluição se destacam o efeito tóxico nos organismos vivos, afetando inclusive a saúde humana (Järup 2003) e demais grupos de vertebrados (Beland et al. 1993; Woodward et al. 1994; Lefcort et al. 1998; Wolfe et al. 1998; Koivula e Eeva 2010). Nos répteis, o excesso de metais pesados no ambiente pode diminuir a aptidão influenciando no crescimento, na reprodução e no comportamento dos indivíduos (Mitchelmore et al. 2005). Caso essa esta diminuição da aptidão mantenha nos répteis o mesmo padrão identificado em outros seres vivos, a assimetria flutuante será maior nas populações que apresentarem as maiores concentrações de mercúrio (Eeva et al. 2000 para pássaros; Nunes et al. 2001 para roedores e Monna et al. 2011 para peixes). Densidades extremas em uma população podem tanto ser resultantes de um estresse ambiental quanto podem ser as agentes causadoras do estresse. A sobrevivência e a fecundidade dos organismos (principais componentes da aptidão), por exemplo, são fortemente dependentes da densidade (Peters e Barbosa 1977; Lochmiller 1996). Assim como baixas densidades podem levar populações à extinção (Hallam e Zhien 1987), as altas densidades nos lagartos e demais organismos limitam a disponibilidade alimentar por indivíduo, diminuem a resposta imunológica e aumentam a prevalência e a intensidade de parasitas (Oppliger et al. 1998; Svensson et al. 2001). As densidades dos Cnemidophorus de restinga, variam entre as espécies e entre as áreas de ocorrência (Menezes e Rocha 2013). Apesar, de haver indícios de que o tamanho dessas populações seja influenciado por distúrbios ambientais (Menezes e Rocha 2013), ainda não se sabe se a variação da densidade afeta de alguma forma a aptidão dos Cnemidophorus . Diversos estudos demonstraram que a assimetria flutuante correlaciona-se positivamente com o aumento da densidade (Møller e Swaddle 1997).

Não há um padrão geral nos estudos que buscam relacionar o estresse ambiental com a instabilidade do desenvolvimento, sendo esta relação comprovada em alguns e inexistente em outros estudos (Markow 1995; Bjorksten et al. 2000; Lens et al. 2002). Nos lagartos, tal dualidade também é presente. Diversos estudos apresentaram resultados que confirmam uma relação direta entre a assimetria de lagartos e os estresses ambientais (por exemplo, Voipio 1991 para a vulnerabilidade das áreas; Sarre 1996 para populações não fragmentadas versus recentemente fragmentadas; Ljubisavljevic et al. 2005 para áreas contínuas versus áreas isoladas; e Tull e Brussard 2007 para áreas sujeitas a perturbações antrópicas ou não). Entretanto, outros estudos não encontraram relação entre as populações de lagartos assimétricos e o estresse do ambiente (Crnobrnja-Isailovic et al. 2005 para populações alopátricas versus simpátricas; e Amaral et al. 2012 para exposição a pesticidas). A manifestação da instabilidade do desenvolvimento através da assimetria flutuante pode possibilitar a identificação e a comparação de populações sujeitas a diferentes níveis de estresse ambiental (Sarre et al. 1994; Clarke 1995). Deste modo, esperamos que populações de lagartos de restinga do gênero Cnemidophorus que apresentem maiores estresses ambientais devido à crescente degradação dos seus ambientes, altos índices de contaminação por mercúrio e altas densidades também apresentem maiores valores de assimetria flutuante.

3.2 Materiais e métodos

Analisamos populações de três espécies de Cnemidophorus (C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo ) distribuídas em onze restingas ao longo do litoral leste brasileiro (Figura 2 da Introdução desta tese; Tabela 1). Comparamos a assimetria flutuante entre diferentes populações de cada uma das três espécie de Cnemidophorus , evitando assim possíveis efeitos espécie-específicos. Para esta comparação selecionamos apenas as espécies que possuíram mais de uma população amostrada e onde estas ocorreram em áreas com diferentes níveis de degradação e tiveram diferentes níveis de concentração de mercúrio e densidade. Deste modo,

neste capítulo, comparamos a assimetria entre populações de C. ocellifer (sob três níveis de degradação de habitat, três níveis de concentração de mercúrio e três níveis de densidade populacional), C. littoralis (sob três níveis de degradação de habitat, três níveis de concentração de mercúrio e dois níveis de densidade populacional) e C. nativo (sob dois níveis de degradação do habitat, dois níveis de concentração de mercúrio e dois níveis de densidade populacional). Não comparamos os níveis de estresse dos espécimes coletados de C. abaetensis e C. lacertoides por estes apresentarem apenas uma população cada. Entretanto, para as etapas primárias necessárias na identificação e cálculo da instabilidade do desenvolvimento (inspeção de outliers , erro de medição, dependência do tamanho, antissimetria, assimetria direcional e diferença entre os sexos) optamos por agrupar neste capítulo todas as cinco espécies de Cnemidophorus de restingas costeiras e respectivas populações presentes na tese. Assim, facilitamos a visualização e a comparação dos resultados desta etapa primária e evitamos a necessidade de repetição da mesma nos capítulos seguintes apenas referenciando-as quando necessário.

3.2.1 Inspeção dos dados brutos e outliers

Fizemos uma primeira análise investigativa dos dados, buscando prováveis valores discrepantes, a partir da análise de dados gráfica exploratória (EDA – abreviação em inglês para Exploratory Data Analysis ) via gráficos de dispersão e boxplots (Gotelli e Elison 2011). Os dados discrepantes ( outliers ) aumentam a variância dos dados que por sua vez diminuem o poder do teste e aumentam a possibilidade de aceitarmos uma hipótese nula falsa (erro Tipo II) (Gotelli e Ellison 2011). Além disso, os outliers podem criar erroneamente padrões de leptocurtose e obliquidade em amostragens (Gangestad e Thornhill 1999;Palmer e Strobeck 2003), levando a interpretações errôneas e inexistentes. Nos boxplots , contrastamos a diferença entre medições repetidas em pares de caracteres. Utilizamos nesta primeira investigação apenas os caracteres métricos bilaterais das quatro populações remedidas. Para cada uma dessas populações geramos os seguintes gráficos de dispersão: valores da primeira e da segunda

medição (M2-M1) de um caractere versus M2-M1 de outro caractere; valores do lado esquerdo versus os valores do lado direito de cada caractere; e valores do lado direito menos o esquerdo de um caractere versus os valores do lado direito menos o esquerdo de outro caractere. Cada dado discrepante encontrado foi consultado na tabela original em busca de erros (exemplo: erro na transcrição) e quando identificados estes foram corrigidos. Quanto ao restante dos outliers inicialmente identificados, verificamos se estes apresentavam desvios maiores do que o esperado ao acaso através do teste estatístico de Grubbs (tG): − = onde é o potencial outlier (a diferença entre as duas medidas repetidas de um caractere), é a média da amostra, e SD é o desvio padrão da amostra. Uma vez que examinamos vários grupos de dados (nove caracteres em quatro populações) para identificação de outliers , aplicamos a correção de Bonferroni para múltiplos testes (Rice 1989; Palmer 1994), a fim de ajustarmos o valor de alfa do teste de Grubbs. Excluímos, para posterior análise de erro na medição (EM), apenas os indivíduos com valores onde o tG encontrado apresentou significância pós correção de Bonferroni. Esses valores extremos precisam ser detectados e removidos antes do teste de significância da AF em relação ao EM, pois, se mantidos, podem originar falsas estimativas elevadas de AF em relação ao EM (Palmer e Strobeck 2003).

3.2.2 Erro de medição

A fim de certificarmos que as assimetrias observadas foram resultado da instabilidade do desenvolvimento, e não um artefato do erro de medição, aplicamos uma análise de variância com dois fatores para medidas repetidas ( Two-way ANOVA) para cada conjunto de dados de caracteres medidos duas vezes. Assumimos que o EM de um determinado caractere seria o mesmo independente da população/espécie analisada. Deste modo, agrupamos as quatro populações com caracteres remedidos na condução das ANOVAs.

A partir dos resultados obtidos com esta análise podemos determinar em quais caracteres as assimetrias devido à AF foram maiores do que as assimetrias devido ao EM (Palmer 1994; Palmer e Strobeck 2003). Para cada ANOVA selecionamos o caractere em questão como a variável dependente, e os indivíduos e lado (direito ou esquerdo) como as variáveis categóricas. A variável “indivíduo” foi designada como fator aleatório no modelo em análise. As estatísticas de F para as ANOVAs de modelos mistos foram ajustadas para um alfa de 0,05 e calculadas de acordo com Zar (1998). Nos modelos, os valores significativos de p para o “lado” são indicativos de assimetria direcional, os valores significativos de p para o “indivíduo” são indicativos de diferença no tamanho do caractere entre indivíduos, os valores significativos de p para a interação “indivíduo*lado” indicam que as assimetrias são maiores do que o erro de medição, e “erro” descreve a variância na repetibilidade das medições repetidas. Também calculamos índices de erros de medição (EM3 e EM5) de acordo com equações sugeridas por Palmer, 1994. O EM3[100 *(MSer/MSil)] expressa a porcentagem da variação entre os lados que está associada ao erro decorrente da medição. Já o EM5 [(MSsi - MSer) /( MSsi + (n-1)*MSer)] demonstra a repetibilidade das medições através da variação da AF como uma proporção do total da variação entre os lados. Ainda analisando os caracteres mantidos após o teste comparativo entre o EM e a magnitude de assimetria, verificamos se os valores de EM detectados variavam entre os caracteres. Para tal, testamos a homogeneidade das variâncias entre os caracteres. Se o EM não diferir entre os caracteres, é possível utilizarmos índices multi-caracteres de assimetria sem que o EM de um caractere específico infle a AF resultante (Palmer e Strobeck 2003). Se não diferirem, os caracteres analisados serão analisados separadamente em índices para um caractere.

3.2.3 Outliers dos caracteres merísticos selecionados pós-ANOVA para as demais populações

Identificamos e excluímos os outliers dos caracteres merísticos que apresentaram assimetria flutuante significativamente maior que o erro de medição nas demais populações onde o erro de medição não foi computado. Para tal desenvolvemos gráficos de dispersão com os valores do lado esquerdo versus os valores do lado direito para cada um dos caracteres restantes e também gráficos de dispersão com valores do lado direito menos o esquerdo de um caractere versus os valores do lado direito menos o esquerdo do outro caractere. Novamente utilizamos o teste estatístico de Grubbs e a correção de Bonferroni como critérios de identificação de outlier .

3.2.4 Testando a dependência entre a assimetria flutuante e o tamanho dos caracteres

Verificarmos se as AFs dos caracteres métricos dependiam do tamanho dos mesmos. Criamos gráficos de dispersão do valor modular da assimetria de um caractere (|D-E|) contra o tamanho médio do mesmo caractere [(D+E)/2] e conferimos as possíveis dependências do tamanho através de testes de correlação. Quando foi identificado algum caractere que apresentasse dependência do tamanho, optamos por gerar índices de assimetria que possuíssem correção para variação do tamanho. Quanto aos caracteres merísticos estudados (número de escamas e de poros femorais) não testamos a dependência do tamanho uma vez que mudanças merísticas durante o período pós-embrionário não ocorrem em répteis (Hecht 1952).

3.2.5 Testando antissimetria

Os desvios na simetria dos caracteres de um organismo são exclusivos da instabilidade do desenvolvimento quando estes são resultantes da assimetria flutuante, ou seja, quando a média do desvio é zero e a variação da distribuição de D-E é uma normal (Palmer e Strobeck 2003). Tanto a antissimetria quanto a assimetria direcional, além de poderem ser explicadas pela instabilidade do desenvolvimento, também podem ser consequências de efeitos genéticos. Para estas duas assimetrias, não é possível separarmos instabilidade do desenvolvimento e influência genética. Deste modo, antes de seguirmos com quaisquer análises de AF confirmamos a ocorrência da mesma excluindo caracteres que apresentassem desvios na normalidade e na diferença entre os lados (AS) e também excluímos caracteres que apresentassem a média de D-E diferente de zero (AD) (Palmer e Strobeck 2003). Identificamos visualmente possíveis obliquidades (skew) e curtoses (Figura 1) através de histogramas das distribuições de frequência de D-E dos caracteres métricos restantes e dos caracteres merísticos de cada população estudada. Em seguida calculamos os valores de obliquidades e curtoses das distribuições de frequência de D-E. Valores obtidos indicativos de platicurtose e/ou obliquidade sugerem a presença de AS.

Figura 1 - Obliquidades ( skew ) e curtoses em diferentes distribuições de frequências.

3.2.6 Testando assimetria direcional

Testamos a ocorrência de assimetria direcional para os caracteres métricos que apresentaram erro de mensuração menor do que a magnitude de assimetria, independente da significância encontrada para o “lado” na ANOVA supracitada. Deste modo, pudemos confirmar os resultados de assimetria direcional apontados na ANOVA. Executamos o teste t para uma amostra onde selecionamos como variável a diferença dos lados direito (D) e esquerdo (E) do caractere para cada população, espécie ou todas agrupadas, sob a hipótese nula de que a média é igual a zero. Quando identificada a AD, analisamos o quanto esta interferia na interpretação da variação da AF. Se a média de D-E fosse menor do que o valor de FA4a

(0,789 − ), então a predisposição da assimetria ser tendenciosa para um lado seria menor do que o desvio em torno da média de D-E (Palmer e Strobeck 2003). Ou seja, caracteres que apresentaram AD, mas tiveram a média de D-E menor do que FA4a pouco interferem na variação de assimetria e por isso são passíveis de posteriores análises de AF. Este mesmo procedimento foi executado para todos os caracteres merísticos.

3.2.7 Escolha e uso dos índices de assimetria flutuante

Após efetuarmos todas as análises preliminares e cumprirmos os pré- requisitos necessários para uma correta análise de assimetria flutuante, optamos por selecionar o índice FA1 (|D – E|) (de acordo com Palmer 1994) para obtenção de valores de AF para cada caractere em cada indivíduo. Além de ser o índice mais frequente nas descrições de assimetria flutuante, FA1 é facilmente calculado, intuitivamente compreensível, pode estimar o desvio padrão de amostras de forma imparcial e o seu uso é altamente recomendado em testes de ANOVA para três ou mais amostras (Palmer e Strobeck 1992; Palmer 1994).

Também utilizamos índices multi-caracteres em nossas análises. Os índices de caracteres múltiplos são bastante úteis em confirmar e maximizar a identificação da instabilidade do desenvolvimento em indivíduos e populações (Palmer 1994; Leung et al. 2000). Se a instabilidade do desenvolvimento afetar todos os caracteres de um indivíduo de forma similar, a execução de índices que unam essas variações de AF nos caracteres confirma a veracidade da instabilidade do desenvolvimento e diminui a possibilidade validarmos assimetrias originadas de artefatos de algo peculiar a um caractere específico (Palmer e Strobeck 1992; Palmer 1994;Palmer e Strobeck 2003). Selecionamos os seguintes índices multi-caracteres para os caracteres merísticos de um indivíduo (de acordo com Palmer 1994;Palmer e Strobeck 2003):

• FA11 = Σ|D − E| • FA12 = número total de caracteres assimétricos, independente do valor do desvio entre os caracteres • FA17 = Σ|lnD/E| T

onde D j e E j são medidas dos lados D e E para o caractere j e T é o número de caracteres merísticos analisados por indivíduo

Optamos pelos índices FA11 e FA12 por estes serem facilmente calculados, funcionarem bem para caracteres merísticos e por serem melhor interpretados quando utilizados em conjunto, uma vez que ainda não se sabia se haveria diferenças na variabilidade relativa dos caracteres (Palmer 1994). Adicionalmente acrescentamos o índice FA17 por este apresentar valores logaritimizados que removem quaisquer possíveis efeitos de tamanho e por também expressar valores numéricos diretamente comparáveis com índices para caracteres individuais (Palmer e Strobeck 2003).

3.2.8 Testando a diferença entre as assimetrias flutuantes de machos e fêmeas

Testes para diferenças na assimetria flutuante em qualquer nível entre indivíduos, caracteres ou amostras são fundamentalmente testes para a heterogeneidade das variâncias uma vez que a assimetria flutuante estima variância (Palmer e Strobeck 2003). Fizemos uma análise de heterogeneidade das variâncias (teste de Levene) para comparar os sexos com relação à assimetria flutuante (FA1 = |D-E|). Para este teste excluímos as populações de C. nativo por se tratar de uma espécie partenogenética com apenas indivíduos fêmeas. Excluímos também as populações de C. ocellifer de Barra dos Coqueiros e Genipabu por ambas não possuírem um mínimo de 10 machos e fêmeas para permitir a análise.

3.2.9 Níveis de degradação nas áreas de estudo

Analisamos populações de três espécies de Cnemidophorus (C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo ) distribuídas em onze restingas ao longo do litoral leste brasileiro (Figura 2 da Introdução desta tese; Tabela 1). As restingas estudadas possuem diferentes níveis de degradação sendo considerada para este trabalho a classificação estabelecida por Menezes e Rocha (2013). Os autores avaliaram dezesseis fontes de distúrbio para cada área: 1) Remoção da vegetação para a construção de estradas costeiras; 2) Pisoteio da vegetação para acesso à praia; 3) Remoção da vegetação para o estabelecimento de construções (casas e condomínios); 4) Tráfego de veículos motorizados sobre a vegetação; 5) Remoção da vegetação para o estabelecimento de quadra de vôlei ou futebol de praia; 6) Remoção da vegetação para o estabelecimento de quiosques comerciais; 7) Queimada da vegetação; 8) Remoção da vegetação para a construção de calçadas; 9) Abertura de trilhas; 10) Remoção de espécies vegetais de interesse econômico ou paisagístico; 11) Despejo de lixo sobre a vegetação; 12) Remoção de areia; 13) Remoção da vegetação para o estabelecimento de culturas agrícolas; 14) Remoção da vegetação para o estabelecimento de estacionamentos; 15) Caça de animais; 16)

Presença de animais pastando. Estes distúrbios foram classificados de 0 a 3 para cada área, sendo o valor 0 para quando o distúrbio não foi registrado, 1 quando o distúrbio ocorreu mas foi mais baixo do que nas demais restingas estudadas, 2 quando o nível do distúrbio foi médio e 3 quando o distúrbio ocorreu mas foi mais alto do que nas demais restingas estudadas. A soma dos valores de cada grau de distúrbio forneceu o nível de degradação de cada restinga, sendo considerada “degradação baixa” as restingas com índice abaixo de 10, “degradação intermediária” de 11 a 20 e “degradação alta” as restingas com índice acima de 20 (Menezes e Rocha 2013).

3.2.10 Concentração de mercúrio em Cnemidophorus

Calculamos os valores de concentração de mercúrio (Hg) para populações de C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo amostradas em 12 restingas (Figura 2 da Introdução desta tese; Tabela 1). A obtenção do mercúrio total (HgT), descrita a seguir, é baseada no método proposto por Malm et al. (1989) e Bastos et al. (1998). Coletou-se amostras de fígados de cada população de Cnemidophorus das áreas estudadas no mesmo período em que o grau de degradação das restingas foi avaliado (Menezes e Rocha 2013). Para cada amostra de 500mg adicionou-se 1ml de peróxido de hidrogénio concentrado (H 2O2) e em seguida 5ml de solução sulfonítrica (H 2SO 4:HNO 3)(1:1). Os extratos foram aquecidos em banho-maria a 60°C por duas horas. Após a completa solubilização das amostras causada pelo aquecimento, os extratos foram resfriados por 15 minutos, receberam a adição de

5mL de permanganato de potássio (KMnO 4) a 5% e retornaram ao banho-maria (60ºC) por mais 15 minutos. Vinte e quatro horas depois cada extrato foi reduzido com a adição de 1ml de cloridrato de hidroxilamina (NH 2OH.HCl) e avolumado com água deionizada obtida de um sistema MiliQ (Millipore, EUA) até completar 10ml. Um espectrofotômetro de absorção atômica por geração de vapor frio (modelo FIMS- 400, Perkin-Elmer) foi o responsáveis pela determinação do mercúrio total (HgT) para cada amostra. Análises dos materiais de referência em todas as baterias de

trabalho foram realizadas para a certificação do método, sendo aceitos apenas os resultados que estiveram em concordância com os valores certificados. A partir dos valores de mercúrio obtidos para cada população, optamos por categorizá-los comparativamente entre as espécies. A baixa quantidade de populações utilizadas para comparação das taxas de mercúrio não nos permitiu considerar os valores de mercúrio como contínuos. Deste modo, classificamos as populações de uma mesma espécie como A para aquelas com os menores valores de mercúrio, B para as populações com valores intermediários e C para as populações com maiores valores de mercúrio. Nas espécies com populações variando em apenas dois níveis, nós as classificamos como A para os menores valores e B para os maiores valores de mercúrio.

3.2.11 Densidade das populações de Cnemidophorus

Consideramos a densidade populacional relativa das populações de três espécies de Cnemidophorus (C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo ) distribuídas em 11 restingas (Figura 2 da Introdução desta tese; Tabela 1). A densidade populacional relativa das populações de Cnemidophorus foi estimada para cada espécie em cada restinga estudada com base no número de indivíduos por hectare (ind/ha) amostrados. Os métodos e resultados da amostragem da densidade descritos abaixo foram extraídos de Menezes e Rocha (2013). Transectos foram realizados em cada área amostrada, em uma mesma temporada de campanha, durante o período de atividade máxima dos Cnemidophorus (compreendido entre 9h e 13h; Menezes et al. 2000, Hatano et al. 2001, Dias e Rocha 2007). Para evitar repetição na amostragem de um mesmo lagarto, os transectos foram realizados em diferentes áreas da restinga. Devido à variação da dimensão e forma de cada restinga, a quantidade de transectos variou, mas a extensão total percorrida foi mantida como a mesma (2.050 metros) para todas áreas. Em cada transecto o observador se moveu em velocidade lenta e constante.Todos os Cnemidophorus avistados em uma distância máxima de 5 metros para cada lado do transecto foram registrados, totalizando uma área de 2,05

ha (2.050 m de extensão do transecto X 10 m de largura de visualização) para cada restinga. As densidades populacionais com até cinco ind/ha foram categorizados como densidade “baixa”, de seis até 10 ind/ha como densidade “intermediária” e acima de 10 ind/ha como densidade “alta” (Menezes e Rocha 2013). Apesar de possuirmos os valores brutos dos níveis de degradação das áreas, da concentração de mercúrio e das densidades populacionais dos Cnemidophorus (Tabela 1), optamos por categorizá-los para as análises. Acreditamos que o número de localidades é baixo para compararmos valores quantitativos.

3.2.12 Comparando a assimetria flutuante entre diferentes estresses ambientais nas populações

A AF de cada caractere previamente selecionado e dos índices multi- caracteres foi comparada entre os diferentes níveis de estresse ambiental para cada espécie e para as espécies agrupadas. Executamos ANOVAs de um fator selecionando como variável dependente a AF do caractere ou índice multi- caracteres a ser analisado e como variável categórica o estresse ambiental categorizado.

Tabela 1 - Populações estudadas de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil e respectivos níveis de degradação na área, concentração de mercúrio nos organismos e densidades populacionais. [HgT] peso Densidade Espécies Localidade N Degradação seco (ind/ha) (mg/kg)

C. larcertoides Joaquina, SC 41 Intermediário (11) 0,896 Baixa (2,9)

Maricá, RJ 50 Intermediário (13) C (1,649) Alta (34,6) C. littoralis Grussaí, RJ 27 Alto (21) A (0,332) Baixa (1,0) Jurubatiba, RJ 55 Baixo (4) B (1,190) Alta (13,2) Setiba, ES 40 Intermediário (17) B (0,517) Baixa (0,5) Guriri, ES 35 Intermediário (12) A (0,197) Intermediária (5,8) C. nativo Comboios, ES 42 Intermediário (20) B (0,585) Baixa (3,4) Maraú, BA 13 Alto (27) - Baixa (1,0) Prado, BA 11 - A (0,258) - C. abaetensis Guarajuba, BA 23 Alto (24) 1,550 Baixa (0,5) Guarajuba, BA 55 Alto (24) C (2,969) Intermediária (6,8) Barra dos coqueiros, 18 - A (0,057) - SE C. ocellifer Praia do Porto, SE 52 Baixo (10) A (0,053) Alta (26,8)

Piaçabuçu, AL 40 Alto (33) A (0,083) Alta (15,6) Genipabu, RN 18 Intermediário (16) B (0,856) Baixa (1,9)

3.3 RESULTADOS

3.3.1 M2 – M1 de um caractere versus M2 – M1 de outro caractere

Ao compararmos os valores da primeira e da segunda mensuração (M2-M1) entre os indivíduos de cada população que fizemos a repetição dos caracteres métricos identificamos possíveis outliers (Figuras 2, 3, 4, 5 e 6). Em seguida, aplicado o teste estatístico de Grubbs (tG), confirmamos e extraímos um outlier (pós correção de Bonferroni) para o caractere comprimento do 4º dedo do pé (Tabela 2).

Figura 2 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas repetidas (M2-M1 = medida 2 - medida 1) para as medidas do olho versus as medidas do lóbulo auricular para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

1.0 ? ID7 0.8 ? ID58 0.6 ? ID20 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 -0.6 -0.8 C. ocellifer -1.0 ? ID45 C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros -1.2 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

1.0 0.8 0.6 M2-M1 M2-M1 (olho,mm) 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 -0.6 -0.8 C. nativo C. nativo -1.0 Maraú Prado -1.2 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

M2-M1 (lóbulo auricular,mm)

Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 3 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas repetidas (M2-M1 = medida 2 - medida 1) para as medidas da distância narina-tímpano versus as medidas do lóbulo auricular para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

2.0 ? ID61 1.5

1.0 ? ID20

0.5

0.0

-0.5

-1.0 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros -1.5 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

2.0

1.5

1.0

M2-M1 (narina-tímpano,mm) 0.5

0.0

-0.5

-1.0 C. nativo C. nativo -1.5 Maraú Prado -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 M2-M1 (lóbulo auricular,mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 4 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas repetidas (M2-M1 = medida 2 - medida 1) para as medidas da perna versus as medidas do braço para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

2.0

1.5

1.0

0.5 ? ID4 0.0

-0.5 ? ID57

-1.0 C. ocellifer C. ocellifer -1.5 Guarajuba Barra dos Coqueiros -2.0 -1.2 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 -1.2 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

2.0

1.5

M2-M1 (perna, mm) 1.0

0.5

0.0

-0.5

-1.0 C. nativo C. nativo -1.5 Maraú Prado -2.0 -1.2 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 -1.2 -1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 M2-M1 (braço, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 5 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas repetidas (M2-M1 = medida 2 - medida 1) para as medidas do pé versus as medidas da mão para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

2.5

2.0

1.5

1.0

0.5 ? ID57

0.0

-0.5

-1.0 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros -1.5

dedo, mm) -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 o

2.5

2.0 ? ID295 1.5

1.0 M2-M1 M2-M1 (pé + 4

0.5

0.0

-0.5

-1.0 C. nativo C. nativo Maraú Prado -1.5 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2

o M2-M1 (mão + 4 dedo, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 6 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas repetidas (M2-M1 = medida 2 - medida 1) para as medidas do 4º dedo do pé versus as medidas do 4º dedo da mão para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

1.5

1.0

0.5 ? ID57 0.0

-0.5

-1.0

-1.5 ? ID47 -2.0 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros -2.5 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 1.6 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 1.6

1.5 dedo do pé, mm) o 1.0

0.5

0.0 M2-M1 M2-M1 (4 -0.5

-1.0

-1.5 ? ID299

-2.0 C. nativo C. nativo Maraú Prado -2.5 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 1.6 -1.2 -0.8 -0.4 0.0 0.4 0.8 1.2 1.6

o M2-M1 (4 dedo da mão, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Tabela 2 - Resultados do teste de Grubbs para identificação de outliers quando comparados valores da primeira e da segunda medição (M2-M1) para quatro populações de Cnemidophorus . M2 -M1 para quatro populações Possível

remedidas outlier Caractere N Local Média DP Z crítico ID Lado (M2 -M1) Z p LOBAU 103 Guaraj -0,089 0,219 3,394 20 E 0,69 3,550 0,026 OLHO 29 B Coq -0,015 0,261 2,893 58 D -0,69 -2,584 0,177 OLHO 104 Guaraj. -0,045 0,255 3,397 45 E -0,93 -3,462 0,038 OLHO 104 Guaraj. -0,045 0,255 3,397 7 D 0,92 3,779 0,010 NARTIM 30 B. Coq. 0,053 0,466 2,908 61 E 1,52 3,146 0,016 BRAÇO 30 B. Coq. -0,150 0,322 2,908 57 E -0,90 -2,326 0,454 BRAÇO 104 Guaraj. -0,071 0,282 3,397 4 E -1,00 -3,293 0,076 MAO4 30 B. Coq. 0,165 0,406 2,908 57 E 1,09 2,280 0,526 DED4M 30 B. Coq. 0,090 0,371 2,908 57 E 1,10 2,721 0,110 PE4 24 Maraú -0,026 0,638 2,802 295 D 1,77 2,817 0,047 DED4P 103 Guaraj. -0,091 0,427 3,394 47 D -2,18 -4,891 <0 ,001 * DED4P 24 Maraú -0,002 0,581 2,802 299 E -1,70 -2,921 0,028 Legenda: Lobau = distância Lóbulo-auricular, Nartim = distância narina-tímpano, Mao4 = comprimento da mão, Ded4M = coprimento do 4º dedo da mão, Pe4 = comprimento do pé, Ded4P = comprimento do 4º dedo do pé. Guaraj = Guarajuba, B. Coq. = Barra dos Coqueiros. Nota: Os valores de p em negrito correspondem ao alfa < 0,05. O * indica resultados significativos após a correção de Bonferroni.

3.3.2 D versus E de um mesmo caractere

Ao compararmos os valores do lado esquerdo versus os valores do lado direito de cada caractere métrico medido entre os indivíduos de cada população que fizemos a repetição das medições identificamos possíveis outliers (Figuras 7 a 15).

Em seguida, aplicado o teste estatístico de Grubbs (tG), confirmamos e extraímos (pós correção de Bonferroni) um outlier para o caractere lóbulo auricular, um outlier para o caractere olho, e um outlier para o caractere comprimento do 4º dedo da mão (Tabela 3).

Figura 7 - Gráficos de dispersão das medidas do lóbulo auricular esquerdo versus as medidas do lóbulo auricular direito para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

2.6

2.4

2.2

2.0

1.8

1.6 ? ID34 1.4

1.2 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 1.0 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 2.6 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 2.6

2.6

2.4

2.2

Lóbulo auricular E (mm) 2.0

1.8

1.6

1.4

1.2 C. nativo C. nativo Maraú Prado 1.0 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 2.6 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 2.2 2.4 2.6 Lóbulo auricular D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers.

Figura 8 - Gráficos de dispersão das medidas do olho esquerdo versus as medidas do olho direito para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

4.8 ? ID18 4.4

4.0

3.6

3.2

2.8

2.4 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 2.0 2.0 2.4 2.8 3.2 3.6 4.0 4.4 4.8 2.0 2.4 2.8 3.2 3.6 4.0 4.4 4.8

4.8

Olho E (mm) 4.4

4.0

3.6

3.2

2.8

2.4 C. nativo C. nativo Maraú Prado 2.0 2.0 2.4 2.8 3.2 3.6 4.0 4.4 4.8 2.0 2.4 2.8 3.2 3.6 4.0 4.4 4.8 Olho D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 9 - Gráficos de dispersão das distâncias narina-tímpano esquerda versus as distâncias narina-tímpano direita para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

16 ? ID18

10 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 8 8 10 12 14 16 18 8 10 12 14 16 18

16 Narina-tímpano E (mm) 14

10 C. nativo C. nativo Maraú Prado 8 8 10 12 14 16 18 8 10 12 14 16 18 Narina-tímpano D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 10 - Gráficos de dispersão das medidas do braço esquerdo versus as medidas do braço direito para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

6.0

5.5

5.0

4.5

4.0 ? ID70

3.5 ? ID73

3.0 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 2.5 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0

6.0

5.5 Braço E (mm)

5.0

4.5

4.0

3.5

3.0 C. nativo C. nativo Maraú Prado 2.5 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 Braço D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 11 - Gráficos de dispersão das medidas da mão esquerda versus as medidas da mão direita para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

6 ? ID73 5 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 4 4 5 6 7 8 9 4 5 6 7 8 9

9 Mão E (mm) 8

5 C. nativo C. nativo Maraú Prado 4 4 5 6 7 8 9 4 5 6 7 8 9 Mão D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 12 - Gráficos de dispersão das medidas do 4º dedo da mão esquerda versus as medidas do 4º dedo da mão direita para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

6.0 ? ID18 ? ID62 5.5

5.0

4.5

4.0 ? ID73 3.5

3.0 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 2.5 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0

6.0

5.5 dedo da mão E (mm)

o 5.0 4 4.5

4.0

3.5

3.0 C. nativo C. nativo Maraú Prado 2.5 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0

o 4 dedo da mão D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 13 - Gráficos de dispersão das medidas da perna esquerda versus as medidas da perna direita para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

5 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 4 4 5 6 7 8 9 10 4 5 6 7 8 9 10

Perna E (mm) 9

5 C. nativo C. nativo Maraú Prado 4 4 5 6 7 8 9 10 4 5 6 7 8 9 10 Perna D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 14 - Gráficos de dispersão das medidas do pé esquerdo versus as medidas do pé direito para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

12 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 10 10 12 14 16 18 20 22 10 12 14 16 18 20 22

22 Pé E (mm) 20

12 C. nativo C. nativo Maraú Prado 10 10 12 14 16 18 20 22 10 12 14 16 18 20 22 Pé D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 15 - Gráficos de dispersão das medidas do 4º dedo do pé esquerdo versus as medidas do 4º dedo do pé direito para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

8 C. ocellifer C. ocellifer Guarajuba Barra dos Coqueiros 7 7 8 9 10 11 12 13 14 7 8 9 10 11 12 13 14

13 dedo do pé E (mm) o 12 4

8 C. nativo C. nativo Maraú Prado 7 7 8 9 10 11 12 13 14 7 8 9 10 11 12 13 14

o 4 dedo do pé D (mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Tabela 3 - Resultados do teste de Grubbs para identificação de outliers quando comparados os valores do lado esquerdo versu s os valores do lado direito de cada caractere métrico medido entre os indivíduos de cada uma de quatro populações de Cnemidophorus . D e E para quatro populações Possível remedidas outlier Caractere N Área Média DP Z crítico ID Lado Valor Z p LOBAU 55 Guaraj. 1,866 0,211 3,166 34 D 1,14 -3,446 0,015 * OLHO 55 Guaraj. 2,956 0,359 3,166 18 E 4,32 3,799 0,002 * NARTIM 55 Guaraj. 12,049 1,414 3,166 18 E 16,42 3,090 0,069 NARTIM 55 Guaraj. 12,285 1,468 3,166 18 D 16,80 3,075 0,073 BRAÇO 15 B. Coq. 4,533 0,609 2,549 73 D 3,15 -2,270 0,183 BRAÇO 15 B. Coq. 4,533 0,609 2,549 70 D 3,25 -2,106 0,340 MAO4 18 B. Coq. 6,913 0,871 2,651 73 D 4,77 -2,461 0,100 DED4M 55 Guaraj. 4,375 0,409 3,166 18 D 5,50 2,747 0,248 DED4M 17 B. Coq. 4,551 0,586 2,620 73 D 2,96 -2,726 0,028 * DED4M 17 B. Coq. 4,489 0,587 2,620 62 E 5,57 1,834 0,943 Legenda: Lobau = distância Lóbulo-auricular, Nartim = distância narina-tímpano, Mao4 = comprimento da mão, Ded4M = coprimento do 4º dedo da mão. Guaraj = Guarajuba, B. Coq. = Barra dos Coqueiros. Nota: Os valores de p em negrito correspondem ao alfa < 0,05. O * indica resultados significativos após a correção de Bonferroni.

3.3.3 D – E de um caractere versus D – E de outro caractere

Ao compararmos os valores do lado direito menos o esquerdo de um caractere versus os valores do lado direito menos o esquerdo de outro caractere entre os indivíduos de cada população para os quais fizemos a repetição das medições identificamos possíveis outliers (Figuras 16 a 20).

Em seguida, aplicado o teste estatístico de Grubbs (tG), confirmamos e extraímos (pós correção de Bonferroni) um outlier para o caractere narina-tímpano e um outlier para o caractere comprimento do 4º dedo do pé (Tabela 4).

Figura 16 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para o olho versus o lóbulo auricular para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

0.8 ? ID58 0.6

0.4

0.2

0.0

-0.2 ? ID65

-0.4 C. ocellifer C. ocellifer ? ID18 Guarajuba Barra dos Coqueiros -0.6 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5

0.8

0.6 D-E (olho,D-E mm) 0.4

0.2

0.0

-0.2

-0.4 C. nativo C. nativo Maraú Prado -0.6 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 D-E (lóbulo auricular, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 17 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para a distância narina-tímpano versus o lóbulo auricular para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 -0.6 ? ID66 -0.8 -1.0 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5

1.0 0.8 0.6 0.4 D-E (narina-tímpano,mm) D-E 0.2 0.0 -0.2 ? ID297 -0.4 -0.6 -0.8 -1.0 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 D-E (lóbulo auricular, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 18 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para a perna versus o braço para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

0.6

0.4

0.2

0.0

-0.2

-0.4

-0.6 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6

0.6 ? ID297

0.4 D-E (perna,mm) D-E

0.2

0.0

-0.2

-0.4

-0.6 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 D-E (braço,mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 19 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para o pé versus a mão para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas.

2.0

1.6

1.2

0.8

0.4

0.0

-0.4

-0.8

-1.2 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8

2.0

1.6 D-E (pé,D-E mm) 1.2

0.8

0.4

0.0

-0.4 ? ID310 -0.8 ? ID290 -1.2 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 D-E (mão, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Figura 20 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para o 4º dedo do pé versus o 4º dedo da mão para cada uma das quatro populações de duas espécies de Cnemidophorus onde houve repetição das medidas. Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

2.0 ? ID24 1.5 ? ID64 1.0 ? ID62 0.5

0.0

-0.5 ? ID45

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6

2.0 dedo do pé, mm) o 1.5

1.0 D-E (4 D-E

0.5

0.0

-0.5 ? ID310

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6

o D-E (4 dedo da mão, mm) Nota: Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outliers .

Tabela 4 - Resultados do teste de Grubbs para identificação de outliers quando comparados os valores do lado direito menos o esquerdo de um caractere versus os valores do lado direito menos o esquerdo de outro caractere entre os indivíduos de cada uma de quatro populações de Cnemidophorus estudadas. D-E para quatro populações Possível remedidas outlier Caractere N Área Média DP Z crítico ID (D -E) Z p LOBAU 18 B. Coq. 0,048 0,184 2,651 65 -0,36 -2,215 0,312 OLHO 55 Guaraj. 0,013 0,191 3,166 18 -0,54 -2,893 0,147 OLHO 17 B. Coq. 0,102 0,218 2,620 58 0,685 2,674 0,033 NARTIM 18 B. Coq. 0,218 0,375 2,651 66 -0,84 -2,817 0,020 NARTIM 13 Maraú 0,170 0,176 2,462 297 -0,31 -2,732 0,008 * MAO4 18 B. Coq. -0,029 0,452 2,651 59 -1,30 -2,813 0,021 MAO4 11 Prado 0,015 0,326 2,355 310 -0,70 -2,194 0,122 DED4M 55 Guaraj. -0,019 0,226 3,166 45 -0,61 -2,589 0,425 DED4M 55 Guaraj. -0,019 0,226 3,166 26 0,70 3,178 0,048* DED4M 17 B. Coq. 0,063 0,340 2,620 62 -0,69 -2,202 0,263 DED4M 11 Prado -0,042 0,288 2,355 310 -0,62 -1,991 0,297 PERNA 12 Maraú 0,017 0,274 2,412 297 0,50 1,763 0,731 PE4 12 Maraú 0,138 0,318 2,412 290 -0,66 -2,505 0,027 DED4P 51 Guaraj. 0,053 0,383 3,136 24 1,71 4,330 <0,00 1* DED4P 15 B. Coq. 0,278 0,392 2,549 64 1,19 2,326 0,145 Legenda: Lobau = distância Lóbulo-auricular, Nartim = distância narina-tímpano, Mao4 = comprimento da mão, Ded4M = coprimento do 4º dedo da mão, Pe4 = comprimento do pé, Ded4P = comprimento do 4º dedo do pé. Guaraj = Guarajuba, B. Coq. = Barra dos Coqueiros. Nota: Os valores de p em negrito correspondem ao alfa < 0,05. O * indica resultados significativos após a correção de Bonferroni.

3.3.4 Erro de medição

Apenas os caracteres comprimento do pé e comprimento do 4º dedo do pé apresentaram magnitudes de erro de mensuração menores do que as magnitudes de assimetria flutuante (Tabela 5). Os outros sete caracteres remedidos apresentaram magnitudes de erro de mensuração maiores que as de assimetria flutuante e, por isso, foram desconsiderados para as análises seguintes. Apesar do valor de p do caractere Pé para a interação “indivíduo*lado” não ter sido inferior ao valor de alfa de 0,05 (p = 0,0608), optamos por considerar este caractere como possuidor de assimetrias maiores do que o erro de medição, uma vez que ignorar um valor consideravelmente próximo à significância poderia implicar em cometermos um erro Tipo II (aceitarmos uma hipótese nula falsa). Testadas a homogeneidade das variâncias entre os caracteres mantidos após o teste comparativo entre o EM e a magnitude de assimetria (Figura 21), identificamos diferença significativa entre o EM do caractere comprimento do pé e o EM do caractere comprimento do 4º dedo do pé ( p < 0,001). Ou seja, não foi possível a execução de um índice multi-caracteres para esses caracteres. Portanto, caso preencham todos os requesitos subseqüentes necessários para serem passíveis de análises de AF, esses caracteres foram analisados separadamente em índices para um caractere.

Tabela 5 - Resultados de uma análise de variância com dois fatores para medidas repetidas ( Two-way ANOVA) onde os lados são as variáveis fixas e os indivíduos são as variáveis aleatórias.

Lobau Olho Nartim Braço Mão Ded4M Perna Pé Ded4P

DF i 88 86 89 90 90 90 83 86 84

MS i 0,190 0,704 12,05 1,556 3,16 1,152 4,05 20,83 7,82 Indivíduo Fi 7,218 24,999 255,201 35,161 39,420 17,235 72,614 83,945 59,813

pi <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001

DF L 1 1 1 1 1 1 1 1 1

MS L 0,320 0,210 3,13 0,005 0,03 0,180 0,01 2,53 0,07 Lado FL 12,144 7,459 66,195 0,105 0,417 2,697 0,213 10,217 0,503

PL <0,001 0,008 <0,001 0,747 0,520 0,104 0,645 0,002 0,480

DF iL 88 86 89 90 90 90 83 86 84

Indivíduo * MS iL 0,026 0,028 0,05 0,044 0,08 0,067 0,06 0,25 0,13

Lado FiL 1,260 1,126 0,798 1,020 1,044 0,972 0,505 1,325 1,634

piL 0,099 0,254 0,884 0,448 0,399 0,553 0,999 0,061 0,004

DF er 178 174 180 182 182 182 168 174 170 Erro MS er 0,021 0,025 0,06 0,043 0,08 0,069 0,11 0,19 0,08 EM3 79,369 88,772 125,340 98,023 95,784 102,598 198,020 75,495 61,198 EM5 0,115 0,059 -0,112 0,010 0,022 -0,013 -0,329 0,140 0,241

Nota: Foram analisados nove caracteres com as medidas repetidas (Lobau = comprimento do lóbulo auricular, Nartim = distância narina-tímpano, Ded4M = comprimento do 4ºdedo da mão, Ded4P = comprimento do 4º dedo do pé). Erro de medição 3 (EM3) = MSer como % de MSiL, e Erro de medição 5 (EM5) = repetibilidade.

Figura 21 - ANOVA de uma via testando homogeneidade das variâncias entre a primeira medida menos a segunda (|M2-M1|) dos caracteres comprimento do pé (Pé) e comprimento do 4º dedo do pé (DED4P).

0.60 F(1, 350) = 20,063 p = 0,00001 0.55

0.50

0.45

|M2-M1| 0.40

0.35

0.30

0.25 Pé DED4P

3.3.5 Outliers dos caracteres merísticos selecionados pós-ANOVA para as demais populações

Identificamos possíveis outliers para os caracteres restantes comprimento do pé e comprimento do 4º dedo do pé nas demais populações onde o erro de medição não foi computado (Figuras 22 a 27). Feitos o teste de Grubbs e a correção de Bonferroni, para o caractere comprimento do 4º dedo do pé excluímos um indivíduo de C. lacertoides da área da restinga de Joaquina, um indivíduo de C. nativo da restinga de Guriri, um indivíduo de C. nativo da restinga de Guaratiba e um indivíduo de C. ocellifer da restinga de Genipabupara. Também excluímos um indivíduo de C. nativo de Maraú para o caractere comprimento do pé (Tabela 6).

Figura 22 - Gráficos de dispersão das medidas do comprimento do pé esquerdo versus as medidas do comprimento do pé direito para oito populações de Cnemidophorus .

100

Figura 23 - Gráficos de dispersão das medidas do comprimento do pé esquerdo versus as medidas do comprimento do pé direito para oito populações de Cnemidophorus .

101

Figura 24 - Gráficos de dispersão das medidas do comprimento do 4º dedo do pé esquerdo versus as medidas do comprimento do 4º dedo do pé direito para oito populações de Cnemidophorus .

102

Figura 25 - Gráficos de dispersão das medidas do comprimento do 4º dedo do pé esquerdo versus as medidas do comprimento do 4º dedo do pé direito para oito populações de Cnemidophorus .

103

Figura 26 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para o comprimento do 4º dedo do pé versus o comprimento do pé para oito populações de Cnemidophorus . Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outiliers .

104

Figura 27 - Gráficos de dispersão das diferenças entre medidas (D - E = lado direito - lado esquerdo) para o comprimento do 4º dedo do pé versus o comprimento do pé para oito populações de Cnemidophorus . Os pontos identificados com “? ID” são possíveis outiliers .

105

Tabela 6 - Resultados do teste de Grubbs para identificação de outliers quando comparados os valores do lado direito menos o esquerdo do caractere comprimento do pé versus os valores do lado direito menos o esquerdo do caractere comprimento do 4º dedo do pé entre os indivíduos de cada uma das 16 populações de Cnemidophorus estudadas. Ded4P = comprimento do 4º dedo do pé, Pe4 = comprimento do pé.

D - E Outlier Z Caractere Sp. Área N Média DP ID (D-E) Z p crítico DED4P C. nativo Guriri 33 0,119 0,580 2,952 370 2,00 3,246 0,012

DED4P C. lacertoides Joaquina 38 0,116 0,632 3,014 218 2,11 3,153 0,027

PE4 C. nativo Maraú 12 0,138 0,318 2,412 290 -0,66 -2,505 0,027 DED4P C. nativo Guaratiba 47 0,040 0,325 3,103 345 1,09 3,227 0,029

DED4P C. oceliffer Genipabu 18 -0,093 0,584 2,652 177 -1,69 -2,734 0,033

3.3.6 Testando a dependência entre a assimetria flutuante e o tamanho dos caracteres

Não identificamos dependência do tamanho para os caracteres métricos comprimento do pé de comprimento do 4º dedo do pé em nenhuma das populações estudadas (Figuras 28 a 31 e Tabela 7).

106

Figura 28 - Gráficos de dispersão da assimetria |D – E| versus o tamanho médio [(D+E)/2] do caractere comprimento do pé para oito populações de Cnemidophorus .

107

Figura 29 - Gráficos de dispersão da assimetria |D – E| versus o tamanho médio [(D+E)/2] do caractere comprimento do pé para oito populações de Cnemidophorus .

108

Figura 30 - Gráficos de dispersão da assimetria |D – E| versus o tamanho médio [(D+E)/2] do caractere comprimento do 4º dedo do pé para oito populações de Cnemidophorus .

109

Figura 31 - Gráficos de dispersão da assimetria |D – E| versus o tamanho médio [(D+E)/2] do caractere comprimento do 4º dedo do pé para oito populações de Cnemidophorus .

110

Tabela 7 - Resultados do teste de correlação de Spearman para a associação entre o tamanho médio e a assimetria dos caracteres comprimento do pé e comprimento do 4º dedo do pé das 16 populações de Cnemidophorus estudadas estudadas em restingas da costa do Brasil (continua). Tamanho médio do Tamanho médio do comprimento do pé (mm) comprimento do 4º dedo versus |D-E do do pé (mm) versus |D-E

comprimento do pé do comprimento do 4º (mm)| dedo do pé (mm)| N 51 49 C. ocellifer r de Spearman -0,036 -0,266 Guarajuba t (N-2) -0,256 -1,893 p 0,799 0,065 N 15 15 C. ocellifer r de Spearman -0,146 -0,041 Barra dos Coqueiros t (N-2) -0,534 -0,148 p 0,603 0,884 N 52 52 C. ocellifer r de Spearman -0,083 0,106 Praia do Porto t (N-2) -0,591 0,754 p 0,557 0,454 N 39 39 C. ocellifer r de Spearman 0,049 -0,037 Piaçabuçu t (N-2) 0,299 -0,227 p 0,767 0,822 N 18 17 C. ocellifer r de Spearman -0,091 -0,169 Genipabu t (N-2) -0,365 -0,665 p 0,720 0,516 N 38 37 C. R de Spearman -0,106 0,198 lacertoides Joaquina t (N-2) -0,637 1,198 p 0,528 0,239 N 23 23 C. abaetensis r de Spearman 0,318 0,103 Guarajuba t (N-2) 1,537 0,474 p 0,139 0,641 N 41 41 C. nativo r de Spearman 0,270 0,112 Comboios t (N-2) 1,753 0,704 p 0,087 0,485

111

Conclusão Tamanho médio do Tamanho médio do comprimento do pé (mm) comprimento do 4º dedo versus |D-E do do pé (mm) versus |D-E

comprimento do pé do comprimento do 4º (mm)| dedo do pé (mm)| N 12 11 C. nativo r de Spearman 0,060 0,018 Maraú t (N-2) 0,189 0,055 p 0,854 0,958 N 10 10 C. nativo r de Spearman 0,406 0,292 Prado t (N-2) 1,257 0,863 p 0,244 0,413 N 47 46 C. nativo r de Spearman 0,151 0,075 Guaratiba t (N-2) 1,022 0,501 p 0,312 0,619 N 33 32 C. nativo R de Spearman 0,155 0,081 Guriri t (N-2) 0,873 0,446 p 0,389 0,659 N 40 40 C. nativo r de Spearman 0,281 -0,086 Setiba t (N-2) 1,806 -0,531 p 0,079 0,599 N 53 53 C. littoralis r de Spearman -0,149648 -0,147 Jurubatiba t (N-2) -1,08087 -1,06 p 0,284839 0,292 N 27 27 C. littoralis r de Spearman -0,093 0,054 Grussaí t (N-2) -0,468 0,271 p 0,644 0,789 N 45 46 C. littoralis r de Spearman 0,077 -0,045 Maricá t (N-2) 0,504 -0,300 p 0,617 0,766

112

3.3.7 Testando antissimetria

Ao analisarmos as distribuições de frequência de D-E dos caracteres métricos e merísticos de cada população, independente da espécie, identificamos obliquidade em alguns caracteres de determinadas populações (Tabela 8). Entretanto, examinando detalhadamente todas as significâncias de obliquidade encontradas (pós teste de Bonferroni), os valores da frequência de D-E eram iguais a zero em boa parte das amostras merísticas sendo apenas um, dois, três ou quatro indivíduos com valores diferentes de zero, inflando assim os resultados das análises. Deste modo, decidimos por ignorar as obliquidades encontradas para os caracteres nas populações. Todas as curtoses encontradas foram indicativas de leptocurtoses (uma vez que o Z da curtose é positivo) o que não é indicativo de antissimetria. Assim, nenhum caractere foi excluído devido a AS nas análises de populações.

113

Tabela 8 - Resultados do teste de obliquidade e curtose de (D – E) para diferentes caracteres em diferentes populações de Cnemidophorus estudadas em restingas da costa do Brasil (continua).

Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 20 0,351 0,514 0,607 1,852 -1,528 0,127

lacJoa 37 0,180 0,335 0,737 2,482 -0,457 0,648

litGru 23 -0,396 -0,607 0,544 2,858 0,386 0,699

litJur 52 -0,474 -0,987 0,324 3,800 1,462 0,144

litMari 36 -0,320 -0,585 0,559 2,894 0,319 0,750

natCom 36 -0,813 -1,391 0,164 3,406 1,0000 0,318

natGuarat 41 -0,891 -1,576 0,115 4,073 1,665 0,096

Poros natGur 31 -0,161 -0,28 0,779 1,879 -2,047 0,041 Femorais natMara 9 0 0 1 2,250 -0,036 0,971 (PFEM) natPrad 7f ------

natSet 40 -0,323 -0,615 0,539 2,500 -0,461 0,645

oceBar 17 1,301 1,623 0,105 6,174 2,697 0,007

oceGen 15 0,877 1,115 0,265 4,157 1,697 0,090

oceGuaraj 51 -0,148 -0,316 0,752 2,386 -0,914 0,361

ocePia 36 -0,479 -0,861 0,389 3,537 1,143 0,253

ocePraia 48 0,050 0,105 0,917 2,188 -1,485 0,138

114

Continuação Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 23 -0,071 -0,111 0,912 1,778 -1,963 0,050

lacJoa 40 -0,025 -0,048 0,962 2,355 -0,813 0,416

litGru 27 0,415 0,674 0,500 2,941 0,457 0,648

litJur 47 0,254 0,519 0,604 2,391 -0,839 0,402

litMari 38 -0,273 -0,512 0,609 2,591 -0,241 0,810

natCom 42 -0,498 -0,949 0,343 3,679 1,302 0,193

natGuarat 45 0,490 0,960 0,337 3,900 1,530 0,126 Lamelas do natGur 35 0,117 0,214 0,831 2,626 -0,134 0,893 4º dedo da mão natMara 13 0 0 1 1,625 -1,648 0,099 (LAM4M) natPrad 11 0,634 0,755 0,450 2,288 -0,107 0,915

natSet 40 0,461 0,865 0,387 2,872 0,257 0,797

oceBar 18 0,341 0,481 0,631 2,070 -0,857 0,391

oceGen 18 0,610 0,842 0,400 2,675 0,219 0,827

oceGuaraj 55 0,805 1,621 0,105 4,838 2,342 0,019

ocePia 39 0,177 0,337 0,736 3,281 0,848 0,397

ocePraia 52 -0,635 -1,289 0,198 4,044 1,699 0,089

abaGuaraj 23 0,957 1,371 0,171 3,972 1,523 0,128

lacJoa 37 0,054 0,101 0,919 2,706 -0,008 0,993

litGru 27 0,904 1,375 0,169 4,197 1,697 0,09

litJur 52 0,359 0,758 0,449 3,472 1,092 0,275

litMari 41 -0,176 -0,342 0,732 3,601 1,218 0,223

natCom 41 -0,266 -0,515 0,607 2,937 0,357 0,721

natGuarat 47 -0,213 -0,437 0,662 2,978 0,397 0,692

Lamelas do natGur 32 0,496 0,851 0,395 3,290 0,870 0,384 4º dedo do pé natMara 12 0 0 1 2,058 -0,563 0,573 (LAM4P) natPrad 9 0,177 0,202 0,84 2,476 0,295 0,768

natSet 40 0,148 0,285 0,776 4,344 1,875 0,061

oceBar 18 -0,486 -0,679 0,497 2,388 -0,231 0,817

oceGen 18 -0,110 -0,156 0,876 3,148 0,802 0,423

oceGuaraj 54 -0,063 -0,139 0,890 2,017 -2,351 0,019

ocePia 37 0,471 0,857 0,392 3,628 1,239 0,216

ocePraia 52 -0,201 -0,431 0,667 2,278 -1,262 0,207

115

Continuação Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 23 d 0,578 0,870 0,384 7,525 3,155 0,002

lacJoa 41 b 4,189 4,263 <0,001* 18,551 5,039 <0,001*

litGru 26 a ------

litJur 52 c -4,800 -4,870 <0,001* 24,040 5,631 <0,001*

litMari 42 c 4,249 4,321 <0,001* 19,050 5,098 <0,001*

natCom 42 a ------

natGuarat 48 0,055 0,114 0,909 2,950 0,346 0,729

Escamas natGur 35 d 0,860 1,444 0,149 11,497 4,146 <0,001* supraoculares natMara 13 -0,047 -0,060 0,952 2,611 0,274 0,784 (SOPOC) natPrad 11 a ------

natSet 40 0,630 1,155 0,248 4,545 2,019 0,044

oceBar 18 a ------

oceGen 18 d 0,425 0,597 0,551 5,882 2,579 0,010

oceGuaraj 55 d 3,923 4,534 <0,001* 16,391 5,116 <0,001*

ocePia 40 b -6,085 -4,969 <0,001* 38,026 5,949 <0,001*

ocePraia 52 b -7,001 -5,664 <0,001* 50,020 6,512 <0,001*

abaGuaraj 23 d -0,578 -0,87 0,384 7,525 3,155 0,002

lacJoa 40 0,231 0,443 0,658 4,947 2,278 0,023

litGru 27 0,078 0,129 0,898 2,921 0,429 0,668

litJur 51 0,454 0,940 0,347 3,975 1,629 0,103

litMari 38 -0,277 -0,520 0,603 2,874 0,273 0,785

natCom 42 1,503 2,383 0,017 6,584 3,072 0,002

natGuarat 47 0,082 0,170 0,865 2,500 -0,556 0,579

Escamas natGur 34 0,047 0,085 0,933 3,39 0,982 0,326 supraciliares natMara 13 -0,126 -0,161 0,872 3,162 0,915 0,360 (SUPCIL) natPrad 11 a ------

natSet 40 -0,514 -0,958 0,338 3,207 0,752 0,452

oceBar 18 0,296 0,419 0,675 3,370 1,029 0,304

oceGen 18 ------

oceGuaraj 55 0 0 1 13,75 4,817 <0,001*

ocePia 40 b 6,085 4,969 <0,001* 38,026 5,949 <0,001*

ocePraia 52 c 0 0 1 26,000 5,738 <0,001*

116

Continuação Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 23 b 4,477 3,823 <0,001* 21,046 4,929 <0,001*

lacJoa 41 -0,209 -0,406 0,685 2,624 -0,207 0,836

litGru 26 d -0,657 -1,023 0,306 8,516 3,443 <0,001

litJur 48 0 0 1 3,429 1,033 0,302

litMari 42 -0,181 -0,356 0,722 2,963 0,394 0,694

natCom 42 -1,208 -2,030 0,042 10,117 4,019 <0,001*

natGuarat 48 e 1,347 2,310 0,021 11,602 4,383 <0,001*

Escamas natGur 35 e -1,007 -1,648 0,099 6,513 2,958 0,003 supralabiais natMara 13 d 0,231 0,294 0,769 4,256 1,802 0,072 (SUPLAB) natPrad 11 a ------

natSet 40 0,490 0,916 0,360 6,538 3,029 0,002

oceBar 18 a ------

oceGen 18 b -3,881 -3,420 <0,001 16,059 4,521 <0,001*

oceGuaraj 55 0,249 0,544 0,587 7,832 3,669 <0,001*

ocePia 40 -1,158 -1,931 0,053 9,623 3,888 <0,001*

ocePraia 52 0,783 1,549 0,122 4,625 2,169 0,030

abaGuaraj 23 d 0,578 0,870 0,384 7,525 3,155 0,002

lacJoa 41 -0,112 -0,219 0,827 4,077 1,669 0,095

litGru 27 0,210 0,346 0,729 5,363 2,389 0,017

litJur 47 0 0 1 2,938 0,329 0,742

litMari 45 -0,107 -0,217 0,828 1,819 -3,049 0,002

natCom 42 0,498 0,949 0,343 3,679 1,302 0,193

natGuarat 48 0,022 0,046 0,964 2,986 0,405 0,686

Escamas natGur 35 -0,010 -0,018 0,986 3,181 0,729 0,466 infralabiais natMara 13 -0,057 -0,073 0,942 2,605 0,265 0,791 (INFLAB) natPrad 11 b -2,846 -2,739 0,006 9,100 3,725 <0,001*

natSet 40 -0,151 -0,292 0,771 2,527 -0,401 0,688

oceBar 18 -0,228 -0,324 0,746 2,107 -0,775 0,439

oceGen 18 c 2,475 2,629 0,009 7,125 3,018 0,003

oceGuaraj 55 -0,486 -1,032 0,302 10,941 4,390 <0,001*

ocePia 40 d 3,227 3,727 <0,001* 11,414 4,216 <0,001*

ocePraia 52 -0,200 -0,429 0,668 2,379 -0,949 0,342

117

Continuação Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 23 -0,632 -0,946 0,344 5,471 2,413 0,016

lacJoa 41 -0,620 -1,149 0,251 3,017 0,480 0,631

litGru 27 a ------

litJur 48 d 3,615 4,172 <0,001* 14,067 4,729 <0,001*

litMari 46 1,259 2,165 0,030 7,017 3,281 0,001

natCom 42 c -4,249 -4,321 <0,001* 19,050 5,098 <0,001*

natGuarat 48 b -4,587 -4,656 <0,001* 22,044 5,428 <0,001*

natGur 35 -0,171 -0,313 0,754 4,333 1,835 0,067 Chin shields (CHIN) natMara 13 a ------

natPrad 11 a ------

natSet 40 e -1,158 -1,931 0,053 9,623 3,888 <0,001*

oceBar 18 b 3,881 3,420 <0,001 16,059 4,521 <0,001*

oceGen 18 0 0 1 4,500 1,892 0,059

oceGuaraj 55 -1,407 -2,507 0,012 12,100 4,584 <0,001*

ocePia 40 -0,231 -0,443 0,658 4,947 2,278 0,023

ocePraia 52 -0,406 -0,852 0,394 4,546 2,111 0,035

abaGuaraj 23 0,114 0,177 0,860 2,517 -0,137 0,891 lacJoa 38 -0,049 -0,093 0,926 3,017 0,494 0,621 litGru 27 0,694 1,091 0,276 3,169 0,747 0,455 litJur 53 0,189 0,409 0,683 3,018 0,442 0,659 litMari 45 -0,313 -0,626 0,532 2,793 0,086 0,932 natCom 41 0,271 0,524 0,600 2,967 0,403 0,687 natGuarat 47 0,040 0,083 0,934 2,282 -1,154 0,249 Comprimento natGur 33 -0,011 -0,019 0,985 2,154 -1,196 0,232 do pé (PE) natMara 12 -1,133 -1,326 0,185 4,413 1,931 0,053 natPrad 10 0,020 0,089 0,929 2,885 -0,194 0,846 natSet 40 -0,304 -0,580 0,562 3,041 0,520 0,603 oceBar 15 0,066 0,089 0,930 2,219 -0,420 0,674 oceGen 18 0,068 0,096 0,923 2,892 0,506 0,613 oceGuaraj 51 0,555 1,132 0,258 3,064 0,522 0,601 ocePia 39 -0,020 -0,112 0,911 3,053 0,392 0,695 ocePraia 52 -0,079 -0,170 0,865 3,034 0,471 0,638

118

Conclusão Obliquidade Curtose

Caractere Sp / Área N Obliq Z p Curtose Z p

abaGuaraj 23 -0,204 -0,317 0,751 3,194 0,802 0,423

lacJoa 37 -0,555 -0,997 0,319 4,304 1,826 0,068

litGru 27 -0,065 -0,108 0,914 2,142 -1,038 0,299

litJur 53 0,339 0,724 0,469 3,307 0,878 0,380

litMari 46 0,043 0,088 0,930 3,051 0,515 0,606

natCom 41 0,092 0,180 0,857 2,965 0,401 0,688

natGuarat 46 0,092 0,187 0,852 2,087 -1,804 0,071 Comprimento natGur 32 0,465 0,801 0,423 2,923 0,391 0,696 do 4º dedo do pé natMara 11 -0,318 -0,383 0,702 1,864 -0,884 0,377 (DED4P) natPrad 10 0,245 0,288 0,774 1,865 -0,800 0,424

natSet 40 0,343 0,652 0,514 2,464 -0,545 0,586

oceBar 15 0,570 0,745 0,456 3,044 0,742 0,458

oceGen 17 0,206 0,286 0,775 2,131 -0,680 0,496

oceGuaraj 49 -0,316 -0,653 0,514 3,288 0,853 0,394

ocePia 39 -0,185 -0,352 0,725 2,373 -0,747 0,455

ocePraia 52 -0,051 -0,109 0,913 2,884 0,213 0,832

Legenda: Na coluna Sp/ Área abaGuaraj = Cnemidophorus abaetensis de Guarajuba, lacJoa = C. lacertoides de Joaquina, litGru = C. littoralis de Grussaí, litJur = C. littoralis de Jurubatiba, litMari = C. littoralis de Maricá, natCom = C. nativo de Comboios, natGuarat = C. nativo de Guaratiba, natGur = C. nativo de Guriri, natMara = C. nativo de Maraú, natPrad = C. nativo de Prado, natSet = C. nativo de Setiba, oceBar = C. ocellifer de Barra dos Coqueiros, oceGen = C. ocellifer de Genipabu, oceGuaraj = C. ocellifer de Guarajuba, ocePia = C. ocellifer de Piaçabuçu, ocePraia = C. ocellifer de Praia do Porto. Nota: Na coluna N o a = todas as diferenças de D – E = 0, b = todas as diferenças de D – E = 0 menos um indivíduo, c = menos dois indivíduos, d = menos três indivíduos, e = menos quatro indivíduos, f = não apresentou o n mínimo de oito indivíduos. Em negrito os resultados com alfa menor que 0,05 e o * indica resultados significativos após a correção de Bonferroni.

119

3.3.8 Testando assimetria direcional

Nenhuma população apresentou caracteres com assimetria direcional, pós correção de Bonferroni (Tabela 9). Assim sendo, todos os caracteres analisados para AD permaneceram para os testes de AF.

Tabela 9 - Resultados dos testes para assimetria direcional (teste t pareado) dos desvios das médias de (D – E) para diferentes caracteres em diferentes populações de Cnemidophorus amostradas em restingas da costa do Brasil (continua). Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D - E t p abaGuaraj 20 0,77 0 0 1 lacJoa 37 0,61 0,108 0,850 0,401 litGru 23 0,94 -0,300 -1,230 0,231 litJur 52 0,78 0,231 1,694 0,096 litMari 36 0,67 0,167 1,183 0,245 natCom 36 0,67 -0,030 -0,200 0,845 natGuarat 41 0,59 -0,120 -1,040 0,303 Poros natGur 31 0,70 -0,070 -0,400 0,690 Femorais (PFEM) natMara 9 0,56 0 0 1 natPrad 7 0,96 -0,140 -0,310 0,766 natSet 40 0,62 0 0 1 oceBar 17 0,52 0,059 0,368 0,718 oceGen 15 0,59 0,133 0,695 0,499 oceGuaraj 51 0,51 0,157 1,739 0,088 ocePia 36 0,55 -0,030 -0,240 0,812 ocePraia 48 0,54 -0,040 -0,420 0,674

120

Continuação Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D - E t p abaGuaraj 23 0,61 0,043 0,272 0,788 lacJoa 40 0,52 0,025 0,240 0,812 litGru 27 0,76 -0,070 -0,400 0,691 litJur 47 0,72 -0,210 -1,610 0,115 litMari 38 0,61 -0,050 -0,420 0,676 natCom 42 0,54 0,024 0,227 0,822 natGuarat 45 0,65 0 0 1 Lamelas do 4º dedo da natGur 35 0,73 -0,170 -1,100 0,280 mão natMara 13 0,64 0 0 1 (LAM4M) natPrad 11 0,85 0,182 0,559 0,588 natSet 40 0,75 -0,230 -1,500 0,141 oceBar 18 0,92 -0,060 -0,200 0,842 oceGen 18 0,87 -0,170 -0,640 0,528 oceGuaraj 55 0,70 -0,240 -1,990 0,052 ocePia 39 0,69 0,154 1,098 0,279 ocePraia 52 0,80 -0,020 -0,140 0,892 abaGuaraj 23 0,79 0,217 1,045 0,308 lacJoa 37 0,82 -0,030 -0,160 0,875 litGru 27 1 0,185 0,756 0,456 litJur 52 1,06 0,423 2,263 0,028 litMari 41 0,84 0,024 0,147 0,884 natCom 41 0,90 -0,120 -0,680 0,499 natGuarat 47 0,84 0,106 0,683 0,498 Lamelas do natGur 32 0,89 0,031 0,158 0,876 4º dedo do pé (LAM4P) natMara 12 0,79 0,500 1,732 0,111 natPrad 9 0,70 0,444 1,512 0,169 natSet 40 0,87 0,100 0,572 0,570 oceBar 18 0,72 0 0 1 oceGen 18 0,74 0,056 0,251 0,805 oceGuaraj 54 0,71 -0,200 -1,670 0,102 ocePia 37 0,79 0,189 1,156 0,255 ocePraia 52 0,88 0,058 0,375 0,709

121

Continuação Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D – E t p abaGuaraj 23 0,29 0,043 0,569 0,575 lacJoa 41 0,17 0,049 1,432 0,160 litGru 26 0 0 - - litJur 52 0,15 -0,040 -1,430 0,159 litMari 42 0,17 0,048 1,432 0,160 natCom 42 0 0 - - natGuarat 48 0,44 0,167 2,067 0,044 Escamas natGur 35 0,23 0,029 0,572 0,571 supraoculares (SOPOC) natMara 13 0,51 0,077 0,433 0,673 natPrad 11 0 0 - - natSet 40 0,49 0,075 0,771 0,446 oceBar 18 0 0 - - oceGen 18 0,33 0,056 0,566 0,579 oceGuaraj 55 0,18 0,055 1,765 0,083 ocePia 40 0,13 -0,030 -1 0,323 ocePraia 52 0,11 -0,020 -1 0,322 abaGuaraj 23 0,29 -0,040 -0,570 0,575 lacJoa 40 0,36 0,050 0,703 0,486 litGru 27 0,44 0,185 1,727 0,096 litJur 51 0,50 0,039 0,444 0,659 litMari 38 0,78 0,053 0,329 0,744 natCom 42 0,56 0,310 2,804 0,008 natGuarat 47 0,50 -0,110 -1,150 0,256 Escamas natGur 34 0,43 0,059 0,627 0,535 supraciliares (SUPCIL) natMara 13 0,44 -0,150 -1 0,337 natPrad 11 0 0 - - natSet 40 0,58 0,075 0,650 0,520 oceBar 18 0,41 0,167 1,374 0,187 oceGen 18 0 0 - - oceGuaraj 55 0,22 0 0 1 ocePia 40 0,13 0,025 1 0,323 ocePraia 52 0,16 0 0 1

122

Continuação Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D - E t p abaGuaraj 23 0,17 0,043 1 0,328 lacJoa 41 0,62 -0,220 -1,780 0,083 litGru 26 0,27 -0,040 -0,570 0,574 litJur 48 0,43 0 0 1 litMari 42 0,54 -0,210 -2,040 0,048 natCom 42 0,24 -0,050 -1 0,323 natGuarat 48 0,23 0,042 1 0,322 Escamas natGur 35 0,30 -0,090 -1,360 0,183 supralabiais (SUPLAB) natMara 13 0,39 0,077 0,562 0,584 natPrad 11 0 0 - - natSet 40 0,31 0,050 0,813 0,421 oceBar 18 0 0 - - oceGen 18 0,19 -0,060 -1 0,331 oceGuaraj 55 0,28 0,018 0,375 0,709 ocePia 40 0,25 -0,050 -1 0,323 ocePraia 52 0,52 0,077 0,851 0,399 abaGuaraj 23 0,29 0,043 0,569 0,575 lacJoa 41 0,39 -0,050 -0,630 0,534 litGru 27 0,35 0,037 0,440 0,663 litJur 47 0,47 0 0 1 litMari 45 0,59 0,067 0,596 0,554 natCom 42 0,54 -0,02 -0,230 0,822 natGuarat 48 0,45 0,125 1,520 0,135 Escamas natGur 35 0,45 -0,03 -0,300 0,768 infralabiais (INFLAB) natMara 13 0,47 0,231 1,389 0,190 natPrad 11 0,24 -0,090 -1 0,341 natSet 40 0,60 -0,130 -1,040 0,303 oceBar 18 0,56 0,167 1 0,331 oceGen 18 0,26 0,111 1,458 0,163 oceGuaraj 55 0,24 -0,020 -0,440 0,659 ocePia 40 0,21 0,075 1,778 0,083 ocePraia 52 0,50 0,212 2,396 0,020

123

Continuação Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D - E t P abaGuaraj 23 0,33 -0,090 -1 0,328 lacJoa 41 0,38 -0,220 -2,960 0,005 litGru 27 0 0 - - litJur 48 0,19 0,063 1,770 0,083 litMari 46 0,28 0,087 1,664 0,103 natCom 42 0,17 -0,050 -1,430 0,160 natGuarat 48 0,16 -0,040 -1,430 0,159 natGur 35 0,38 -0,060 -0,700 0,487 Chin shields (CHIN) natMara 13 0 0 - - natPrad 11 0 0 - -

natSet 40 0,25 -0,050 -1 0,323

oceBar 18 0,19 0,056 1 0,331 oceGen 18 0,38 0 0 1 oceGuaraj 55 0,34 0 0 1 ocePia 40 0,36 -0,050 -0,700 0,486 ocePraia 52 0,36 -0,100 -1,530 0,133 abaGuaraj 23 0,54 -0,230 -1,630 0,117 lacJoa 38 0,74 0,066 0,434 0,667 litGru 27 0,54 0,027 0,207 0,838 litJur 53 0,49 0,110 1,274 0,208 litMari 45 0,53 0,282 2,822 0,007 natCom 41 0,53 0,178 1,709 0,095 natGuarat 47 0,50 0,165 1,794 0,079 Comprimento natGur 33 0,62 0,448 3,258 0,003 do pé (PE) natMara 12 0,25 0,138 1,496 0,163 natPrad 10 0,31 0,202 1,605 0,143 natSet 40 0,58 -0,070 -0,590 0,556 oceBar 15 0,58 0,230 1,213 0,245 oceGen 18 0,69 0,171 0,827 0,420 oceGuaraj 51 0,37 0,153 2,316 0,025 ocePia 39 0,59 -0,080 -0,680 0,500 ocePraia 52 0,74 0,112 0,859 0,394

124

Conclusão Assimetria Direcional

Caractere Sp / Área N FA4a D - E t p abaGuaraj 23 0,51 0,200 1,503 0,147 lacJoa 37 0,43 0,062 0,693 0,493 litGru 27 0,26 -0,090 -1,410 0,171 litJur 53 0,36 -0,040 -0,630 0,534 litMari 46 0,36 -0,090 -1,290 0,202 natCom 41 0,41 -0,030 -0,380 0,708 natGuarat 46 0,23 0,017 0,404 0,688 Comprimento do 4º dedo do natGur 32 0,38 0,060 0,709 0,483 pé natMara 11 0,23 -0,090 -1,080 0,307 (DED4P) natPrad 10 0,36 -0,190 -1,260 0,238 natSet 40 0,29 -0,120 -2,140 0,038 oceBar 15 0,31 0,278 2,742 0,016 oceGen 17 0,35 0,001 0,011 0,991 oceGuaraj 49 0,24 0,022 0,503 0,617 ocePia 39 0,49 0,167 1,695 0,098 ocePraia 52 0,62 0,163 1,489 0,143

125

3.3.9 Testando a diferença entre as assimetrias flutuantes de machos e fêmeas

Encontramos diferença entre as AFs dos sexos apenas na população de C. littoralis de Grussaí (Tabela 10). Entretanto, aplicada a correção de Bonferroni, as diferenças entre as AFs dos sexos desta população não permaneceram significativas. Assim, prosseguimos as análises seguintes sem separamos os grupos por sexo.

Tabela 10 - Resultados do teste de Levene para comparar os sexos com relação à assimetria flutuante (FA1 = |D-E|) para diferentes caracteres em diferentes populações (continua).

Caractere Sp/Area Fêmeas Machos Total F p LitGru 11 10 21 0,650 0,430 Comprimento LitJur 22 27 49 0,299 0,587 do 4º dedo LitMari 16 21 37 2,450 0,127 do pé OceGuaraj 25 19 44 0,221 0,641 (DED4P) OcePia 20 19 39 2,074 0,158 OcePraia 29 18 47 1,548 0,220 LitGru 11 10 21 5,520 0,030 LitJur 22 27 49 0,027 0,870 Comprimento LitMari 15 21 36 1,576 0,218 do pé (PE) OceGuaraj 26 20 46 0,623 0,434 OcePia 20 19 39 0,419 0,522 OcePraia 29 18 47 0,283 0,598 LitGru 11 10 21 0,458 0,507 LitJur 21 26 47 1,280 0,264 Poros LitMari 13 19 32 1,237 0,275 Femorais (PFEM) OceGuaraj 26 22 48 0,128 0,722 OcePia 19 17 36 0,299 0,588 OcePraia 27 16 43 0,002 0,966 LitGru 11 10 21 0,188 0,670 Lamelas do LitJur 21 21 42 0,616 0,437 4º dedo da LitMari 13 17 30 2,746 0,109 mão OceGuaraj 27 23 50 0,255 0,616 (LAM4M) OcePia 20 19 39 0,112 0,740 OcePraia 29 18 47 0,633 0,430 LitGru 11 10 21 0,102 0,753 Lamelas do LitJur 22 26 48 1,350 0,251 4º dedo do LitMari 13 19 32 1,017 0,321 pé OceGuaraj 26 23 49 0,001 0,983 (LAM4P) OcePia 18 19 37 0,005 0,944 OcePraia 29 18 47 0,861 0,771

126

Conclusão

Caractere Sp/Area Fêmeas Machos Total F p LitGru 10 10 20 - - LitJur 23 25 48 0,004 0,953 Escamas LitMari 13 19 32 1,434 0,241 supraoculares (SOPOC) OceGuaraj 27 23 50 0,199 0,658 OcePia 21 19 40 1,109 0,299 OcePraia 29 18 47 1,633 0,208 LitGru 11 10 21 0,087 0,772 LitJur 22 25 47 0,710 0,404 Escamas LitMari 13 16 29 0,305 0,585 supraciliares (SUPCIL) OceGuaraj 27 23 50 2,760 0,103 OcePia 21 19 40 1,108 0,299 OcePraia 29 18 47 0,116 0,735 LitGru 10 10 20 0,0000 1,000 LitJur 21 23 44 0,018 0,895 Escamas LitMari 16 19 35 0,184 0,893 supralabiais (SUPLAB) OceGuaraj 27 23 50 0,042 0,838 OcePia 21 19 40 0,106 0,919 OcePraia 29 18 47 0,005 0,947 LitGru 11 10 21 0,263 0,614 LitJur 20 23 43 2,678 0,109 Escamas LitMari 17 19 36 0,001 0,986 infralabiais (INFLAB) OceGuaraj 27 23 50 1,497 0,227 OcePia 21 19 40 0,250 0,620 OcePraia 29 18 47 2,418 0,127 LitGru 11 10 21 - - LitJur 21 24 45 0,221 0,641 Chin shields LitMari 17 20 37 0,766 0,387 (CHIN) OceGuaraj 27 23 50 0,023 0,879 OcePia 21 19 40 0,385 0,539 OcePraia 29 18 47 2,562 0,116 Legenda: Na coluna Sp/ Área litGru = Cnemidophorus littoralis de Grussaí, litJur = Cnemidophorus littoralis de Jurubatiba, litMari = Cnemidophorus littoralis de Maricá, oceGuaraj = Cnemidophorus ocellifer de Guarajuba, ocePia = Cnemidophorus ocellifer de Piaçabuçu, ocePraia = Cnemidophorus ocellifer de Praia do Porto. Nota: Em negrito os resultados com alfa menor que 0,05

127

3.3.10 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes níveis de degradação

Houve diferença nos valores de assimetria entre populações ocorrentes em restingas com diferentes níveis de degradação, quando todas as populações foram agrupadas, independente da espécie (Tabela 11). O caractere comprimento do 4º dedo do pé ( F = 5,15; p = 0,006; gl = 2, 464) foi mais assimétrico nas populações com baixo nível de degradação. Os caracteres escamas supralabiais ( F = 8,31; p < 0,001; gl = 2, 472) e escamas infralabiais ( F = 16,96; p < 0,001; gl = 2, 475) também foram mais assimétricos nas populações com baixo nível de degradação. Já as escamas supraciliares foram mais assimétricas nas populações com nível intermediário de degradação ( F = 13,08; p < 0,001; gl = 2, 470). Houve maior assimetria do caractere comprimento do pé em áreas com nível intermediário de degradação ( F = 4,52; p = 0,011; gl = 2, 469) em relação às áreas com alto nível de degradação [Figura 32(1)]. Nos resultados das análises de variância para cada espécie separadamente (Tabela 11), C. ocellifer apresentou maior valor de assimetria do caractere escamas infralabiais no ambiente com baixa degradação ( F = 16,51; p < 0,001; gl = 2, 162). Houve maior assimetria dos caracteres comprimento do pé ( F = 6,09; p = 0,003; gl = 2, 157), comprimento do 4º dedo do pé ( F = 8,60; p < 0,001; gl = 2, 154) e escamas supralabiais ( F = 6,45; p = 0,002; gl = 2, 162) na área com nível comparativamente baixo de degradação em relação às áreas com alto nível de degradação [Figura 32(2), Tabela 12 e 13]. Cnemidophorus littoralis apresentou maior valor de assimetria do caractere escamas supraciliares no ambiente com degradação intermediária em relação à área com baixo nível de degradação ( F = 4,37; p = 0,015; gl = 2, 113). Também houve maior assimetria dos caracteres escamas supralabiais ( F = 4,19; p = 0,018; gl = 2, 113) e escamas infralabiais ( F = 5,59; p = 0,005; gl = 2, 116) no nível intermediário em relação ao nível alto de degradação [Figura 32(3), Tabela 13]. Nos resultados das análises de variância de C. nativo a assimetria do caractere comprimento do pé foi maior nos ambientes com nível intermediário de degradação ( F = 6,79; p = 0,010; gl = 1, 124), enquanto o caractere escamas

128

supraoculares ( F = 4,87; p = 0,029; gl = 1, 128) apresentou maiores valores de assimetria no ambiente com alta degradação [Figura 32(4), Tabelas 12 e 13]. Houve diferença entre os níveis de degradação para os três índices de assimetria para múltiplos caracteres avaliados (Figura 33, Tabela 14). Quando todas as populações foram agrupadas, independente da espécie, as áreas com alto grau de degradação apresentaram menor assimetria para os três índices (FA11: F = 10,61; p < 0,001; gl = 2, 378; FA12: F = 11,96; p < 0,001; gl = 2, 378; FA17: F = 14,15; p < 0,001; gl = 2, 488). A população de C. ocellifer em ambiente com nível comparativamente baixo de degradação teve maiores valores de assimetria do que aquelas em ambientes com alto nível de degradação para os três índices (FA11: F = 6,60; p = 0,002; gl = 2, 142; FA12: F = 8,26; p < 0,001; gl = 2, 142; FA17: F = 6,28; p = 0,002; gl = 2, 162). A população de C. littoralis em ambiente com nível intermediário de degradação teve maiores valores de assimetria do que aquelas em ambiente com alto nível de degradação apenas para os índices FA12 ( F = 6,45; p = 0,003; gl = 2, 70) e FA17 ( F = 5,34; p = 0,006; gl = 2, 129) (Figura 33). Não houve diferença significativa nos índices para múltiplos caracteres de C. nativo entre os diferentes níveis de degradação.

129

Figura 32 - Valores de assimetria (|D-E|) para os caracteres medidos em populações de espécies de Cnemidophorus ocorrentes em habitats de restinga com diferentes níveis de degradação ambiental (baixo, intermediário e alto).

Todas (1) C. ocellifer (2)

C. littoralis (3) C. nativo (4)

Legenda: Todas as espécies agrupadas (1), apenas para as populações de Cnemidophorus ocellifer (2), apenas para Cnemidophorus littoralis (3) e apenas para Cnemidophorus nativo (4). Os símbolos indicam os resultados dos testes a posteriori realizados quando houve diferença significativa na ANOVA (mesmo símbolo indica que não houve diferença entre aqueles grupos). Pé – comprimento do pé; DED4P – comprimento do 4º dedo do pé; PFEM – poros femorais; LAMMAO – lamelas da mão; LAMPE – lamelas do pé; SUPROC – escamas supraoculares; SUPRCIL – escamas supraciliares; SUPRLAB – escamas supralabiais; INFRLAB – escamas infralabiais; CHIN – escamas chin shields .

130

Figura 33 - Índices de assimetria para múltiplos caracteres medidos em populações de espécies de Cnemidophorus ocorrentes em habitats de restinga com diferentes níveis de degradação ambiental.

Legenda: = ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; , onde T é o número de caracteres merísticos analisados por indivíduo. Nota: Os símbolos indicam os resultados dos testes a posteriori realizados quando houve diferença significativa na ANOVA (mesmo símbolo indica que não houve diferença entre aqueles grupos).

131

Tabela 11 - ANOVA comparando os valores de assimetria flutuante de diferentes caracteres e de índices multi-caracteres entre diferentes níveis de degradação ambiental para cada espécie de Cnemidophorus de restinga estudada e para as espécies agrupadas.

Todas C. ocellifer C. littoralis C. nativo F p gl F p gl F p gl F p gl Caracteres Pé 4,518 0,011 2 , 469 6,093 0,003 2 , 157 0,883 0,416 2 , 122 6,792 0,010 1 , 124 DED4P 5,147 0,006 2 , 464 8,600 < 0,001 2 , 154 0,741 0,479 2 , 123 1,942 0,166 1 , 122 PFEM 0,227 0,797 2 , 431 0,094 0,910 2 , 147 0,683 0,507 2 , 108 0,517 0,474 1 , 114 LAMMAO 1,836 0,161 2 , 466 1,006 0,368 2 , 161 1,172 0,313 2 , 109 0,009 0,923 1 , 128 LAMPE 3,943 0,020 2 , 463 1,407 0,248 2 , 158 2,132 0,123 2 , 117 0,130 0,719 1 , 123 SUPROC 2,706 0,068 2 , 476 3,321 0,039 2 , 162 0,593 0,554 2 , 117 4,871 0,029 1 , 128 SUPRCIL 13,085 < 0,001 2 , 470 0,524 0,593 2 , 162 4,368 0,015 2 , 113 0,289 0,592 1 , 127 SUPRLAB 8,312 < 0,001 2 , 472 6,450 0,002 2 , 162 4,190 0,018 2 , 113 1,024 0,313 1 , 128 INFRLAB 16,963 < 0,001 2 , 475 16,505 < 0,001 2 , 162 5,589 0,005 2 , 116 0,049 0,825 1 , 128 CHIN 0,335 0,701 2 , 477 0,258 0,773 2 , 162 2,209 0,114 2 , 118 1,740 0,190 1 , 128 Índices multicaracteres FA11 10,609 0,001 2 , 378 6,604 0,002 2 , 142 2,515 0,088 2 , 70 0,021 0,885 1 , 110 FA12 11,964 < 0,001 2 , 378 8,261 < 0,001 2 , 142 6,446 0,003 2 , 70 0,204 0,652 1 , 110 FA17 14,153 < 0,001 2 , 488 6,280 0,002 2 , 162 5,335 0,006 2 , 129 0,420 0,518 1 , 128

Legenda: Pé = Comprimento do pé, DED4P = Comprimento do 4º dedo do pé, PFEM = Poros femorais, LAM4M = Lamelas do 4º dedo da mão, LAM4P = Lamelas do 4º dedo do pé, SUPROC = Escamas supraoculares, SUPRCIL = Escamas supraciliares, SUPRLAB = Escamas supralabiais, INFRLAB = Escamas infralabiais, CHIN = Chin shields, ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; . Nota: Foi selecionada como variável dependente a AF do caractere ou índice multi-caracteres a ser analisado e como variável categórica o índice de degradação ambiental categorizado. Em negrito estão destacados os resultados onde houve significância no teste, inclusive na análise a posteriori .

132

Tabela 12 - Valores médios de assimetria flutuante (|D-E|) ± desvios padrões para diversos caracteres, em diferentes níveis de degradação da área; concentração de mercúrio nos organismos e densidades populacionais. [HgT] peso Densidade Espécie Localidade Pé DED4P PFEM LAMMAO LAMPE Degradação seco (ind/ha) (mg/kg)

C. abaetensis Guarajuba, BA 0,59±0,40 0,52±0,41 0,80±0,52 0,57±0,51 0,65±0,78 Alto (24) 1,550 Baixa (0,5)

C. lacertoides Joaquina, SC 0,73±0,59 0,42±0,35 0,54±0,56 0,42±0,50 0,73±0,73 Intermediário (11) 0,896 Baixa (2,9)

Grussaí, RJ 0,51±0,43 0,28±0,20 0,83±0,89 0,67±0,68 0,93±0,87 Alto (21) A (0,332) Baixa (1,0) C. littoralis Jurubatiba, RJ 0,48±0,41 0,35±0,29 0,73±0,69 0,72±0,58 1,08±0,90 Baixo (4) B (1,190) Alta (13,2) Maricá, RJ 0,59±0,42 0,35±0,31 0,61±0,60 0,53±0,56 0,71±0,78 Intermediário (13) C (1,649) Alta (34,6)

Comboios, ES 0,52±0,44 0,42±0,31 0,53±0,65 0,40±0,54 0,80±0,81 Intermediário (20) B (0,585) Baixa (3,4) Guaratiba, BA 0,53±0,38 0,26±0,20 0,41±0,63 0,49±0,66 0,70±0,81 - - - Guriri, ES 0,75±0,50 0,37±0,30 0,71±0,53 0,69±0,63 0,78±0,79 Intermediário (12) A (0,197) Intermediária (5,8) C. nativo Maraú, BA 0,26±0,21 0,25±0,15 0,44±0,53 0,62±0,51 0,83±0,72 Alto (27) - Baixa (1,0) Prado, BA 0,38±0,20 0,41±0,25 1,00±0,58 0,73±0,79 0,67±0,71 - A (0,258) - Setiba, ES 0,60±0,43 0,32±0,21 0,55±0,55 0,72±0,64 0,65±0,89 Intermediário (17) B (0,517) Baixa (0,5)

B. Coqueiros, SE 0,59±0,47 0,37±0,30 0,29±0,59 0,94±0,64 0,67±0,59 - A (0,057) - Genipabu, RN 0,71±0,52 0,44±0,38 0,40±0,63 0,83±0,71 0,61±0,70 Intermediário (16) B (0,856) Baixa (1,9) C. ocellifer Guarajuba, BA 0,38±0,31 0,25±0,17 0,43±0,50 0,64±0,65 0,72±0,56 Alto (24) C (2,969) Intermediária (6,8) Piaçabuçu, AL 0,65±0,38 0,53±0,34 0,42±0,55 0,56±0,68 0,68±0,75 Alto (33) A (0,083) Alta (15,6) P. Porto, SE 0,76±0,55 0,63±0,49 0,46±0,50 0,71±0,72 0,87±0,69 Baixo (10) A (0,053) Alta (26,8) Legenda: Pé – comprimento do pé; DED4P – comprimento do 4º dedo do pé; PFEM – poros femorais; LAMMAO – lamelas da mão; LAMPE – lamelas do pé.

133

Tabela 13 - Valores médios de assimetria flutuante (|D-E|) ± desvios padrões para diversos caracteres, em diferentes níveis de degradação da área; concentração de mercúrio nos organismos e densidades populacionais. [HgT] peso Densidade Espécie Localidade SUPROC SUPRCIL SUPRLAB INFRLAB CHIN Degradação seco (ind/ha) (mg/kg)

C. abaetensis Guarajuba, BA 0,13±0,34 0,13±0,34 0,04±0,21 0,13±0,34 0,17±0,39 Alto (24) 1,550 Baixa (0,5)

C. lacertoides Joaquina, SC 0,05±0,22 0,20±0,40 0,56±0,59 0,24±0,43 0,27±0,45 Intermediário (11) 0,896 Baixa (2,9)

Grussaí, RJ 0,00±,0,00 0,33±0,48 0,12±0,33 0,19±0,40 0,00±0,00 Alto (21) A (0,332) Baixa (1,0) C. littoralis Jurubatiba, RJ 0,04±0,19 0,35±0,52 0,29±0,46 0,34±0,48 0,06±0,24 Baixo (4) B (1,190) Alta (13,2) Maricá, RJ 0,05±0,22 0,68±0,70 0,45±0,55 0,56±0,50 0,13±0,34 Intermediário (13) C (1,649) Alta (34,6)

Comboios, ES 0,00±0,00 0,40±0,66 0,10±030 0,40±0,54 0,05±0,22 Intermediário (20) B (0,585) Baixa (3,4) Guaratiba, BA 0,33±0,48 0,40±0,50 0,08±0,28 0,33±0,48 0,04±0,20 - - - Guriri, ES 0,09±0,28 0,29±0,46 0,14±0,36 0,31±0,47 0,23±0,43 Intermediário (12) A (0,197) Intermediária (5,8) C. nativo Maraú, BA 0,38±0,51 0,31±0,48 0,23±0,44 0,38±0,51 0,00±0,00 Alto (27) - Baixa (1,0) Prado, BA 0,00±,0,00 0,00±0,00 0,00±0,00 0,09±0,30 0,00±0,00 - A (0,258) - Setiba, ES 0,32±0,53 0,48±0,55 0,15±0,36 0,52±0,55 0,10±0,30 Intermediário (17) B (0,517) Baixa (0,5)

B. Coqueiros, SE 0,00±,0,00 0,28±0,46 0,00±0,00 0,50±0,51 0,06±0,24 - A (0,057) - Genipabu, RN 0,17±0,38 0,00±0,00 0,06±0,24 0,11±0,32 0,22±0,43 Intermediário (16) B (0,856) Baixa (1,9) C. ocellifer Guarajuba, BA 0,05±0,23 0,07±0,26 0,13±0,34 0,09±0,29 0,15±0,40 Alto (24) C (2,969) Intermediária (6,8) Piaçabuçu, AL 0,02±0,16 0,02±0,16 0,10±0,30 0,08±0,27 0,20±0,41 Alto (33) A (0,083) Alta (15,6) P. Porto, SE 0,02±0,14 0,04±0,19 0,35±0,56 0,44±0,50 0,21±0,41 Baixo (10) A (0,053) Alta (26,8) Legenda: SUPROC – escamas supraoculares; SUPRCIL – escamas supraciliares; SUPRLAB – escamas supralabiais; INFRLAB – escamas infralabiais; CHIN – escamas chin shields .

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Tabela 14 - Valores médios de assimetria flutuante (|D-E|) ± desvios padrões dos índices multi-caracteres e níveis de degradação da área, concentração de mercúrio nos organismos e densidades populacionais. [HgT] peso Densidade Espécie Localidade FA11 FA12 FA17 Degradação seco (ind/ha) (mg/kg)

C. abaetensis Guarajuba, BA 2,50±1,15 2,30±1,08 0,030±0,025 Alto (24) 1,550 Baixa (0,5)

C. lacertoides Joaquina, SC 2,97±1,49 2,74±1,34 0,046±0,027 Intermediário (11) 0,896 Baixa (2,9)

Grussaí, RJ 3,23±1,38 2,55±0,91 0,026±0,016 Alto (21) A (0,332) Baixa (1,0) C. littoralis Jurubatiba, RJ 3,48±1,60 3,00±1,22 0,037±0,023 Baixo (4) B (1,190) Alta (13,2) Maricá, RJ 4,28±1,56 3,89±1,41 0,043±0,023 Intermediário (13) C (1,649) Alta (34,6)

Comboios, ES 2,74±1,84 2,29±1,32 0,031±0,025 Intermediário (20) B (0,585) Baixa (3,4) Guaratiba, BA 2,84±1,48 2,43±1,07 0,041±0,028 - - - Guriri, ES 3,32±1,49 3,00±1,41 0,038±0,025 Intermediário (12) A (0,197) Intermediária (5,8) C. nativo Maraú, BA 3,11±1,27 3,00±1,22 0,045±0,024 Alto (27) - Baixa (1,0) Prado, BA 2,43±1,27 2,14±1,07 0,019±0,014 - A (0,258) - Setiba, ES 3,50±1,59 3,08±1,29 0,050±0,027 Intermediário (17) B (0,517) Baixa (0,5)

B. Coqueiros, SE 3,82±1,38 2,53±1,12 0,034±0,023 - A (0,057) - Genipabu, RN 2,27±1,44 2,00±1,13 0,028±0,023 Intermediário (16) B (0,856) Baixa (1,9) C. ocellifer Guarajuba, BA 2,20±1,28 2,06±1,08 0,027±0,022 Alto (24) C (2,969) Intermediária (6,8) Piaçabuçu, AL 2,03±1,42 1,78±1,04 0,022±0,018 Alto (33) A (0,083) Alta (15,6) P. Porto, SE 3,08±1,65 2,79±1,32 0,039±0,026 Baixo (10) A (0,053) Alta (26,8) Legenda: ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres;

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3.3.11 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes concentrações de mercúrio

Nos resultados das análises de variância da quantidade de mercúrio categorizada (Tabela 15) C. ocellifer teve maior valor de assimetria dos caracteres comprimento do pé ( F = 9,00; p < 0,001; gl = 2, 172), comprimento do 4º dedo do pé (F = 13,21; p < 0,001; gl = 2, 169) e escamas infralabiais ( F = 6,48; p = 0,002; gl = 2, 180) nas populações com menor acúmulo de mercúrio (A) quando comparadas com a população com maior acúmulo de mercúrio (C) [Figura 34(1), Tabelas 12 e 13]. Cnemidophorus littoralis apresentou maior valor de assimetria dos caracteres escamas supralabiais ( F = 4,19; p = 0,018; gl = 2, 113) e escamas infralabiais ( F = 5,59; p = 0,005; gl = 2, 116) na população com maior acúmulo de mercúrio (C) quando comparada com a população com menor acúmulo de mercúrio (A). Para escamas supraciliares, esta espécie apresentou maiores valores de assimetria na população com maior acúmulo de mercúrio quando comparada com a população com nível intermediário ( F = 4,37; p = 0,015; gl = 2, 113) [Figura 34(2), Tabela 13]. Para C. nativo os caracteres escamas supraciliares ( F = 4,50; p = 0,036; gl = 1, 125) e escamas infralabiais ( F = 4,58; p = 0,034; gl = 1, 126) apresentaram maior valor de assimetria nas populações com maior acúmulo de mercúrio (Tabela 13). Porém para o caractere poros femorais as populações com menor acúmulo de mercúrio foram as mais assimétricas ( F = 3,76; p = 0,055; gl = 1, 112). [Figura 34(3), Tabela 12]. Nos resultados das análises de variância para os índices de assimetria para múltiplos caracteres houve diferença apenas nos índices FA12 ( F = 6,45; p = 0,003; gl = 2, 70) e FA17 ( F = 5,34; p = 0,006; gl = 2, 129) para C. littoralis , sendo que a população com menor acúmulo de mercúrio teve menor assimetria se comparada com aquela com maior acúmulo de mercúrio (Figura 35, Tabela 14).

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Figura 34 - Valores de assimetria (|D-E|) para os caracteres medidos em populações ocorrentes em habitats de restinga com três níveis de acúmulo de mercúrio. C. ocellifer (1) C. littoralis (2)

C. nativo (3)

Legenda: Cnemidophorus ocellifer (1) , Cnemidophorus littoralis (2) e Cnemidophorus nativo (3). Diferentes níveis de acúmulo de mercúrio: A – baixo, B – intermediário, e C – alto. Os * indicam os resultados dos testes a posteriori realizados quando houve diferença significativa na ANOVA (mesmo símbolo indica que não houve diferença entre aqueles grupos). Pé – comprimento do pé; DED4P – comprimento do 4º dedo do pé; PFEM – poros femorais; LAMMAO – lamelas da mão; LAMPE – lamelas do pé; SUPROC – escamas supraoculares; SUPRCIL – escamas supraciliares; SUPRLAB – escamas supralabiais; INFRLAB – escamas infralabiais; CHIN – escamas chin shields .

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Figura 35 - Índices de assimetria para múltiplos caracteres medidos em populações de espécies de Cnemidophorus ocorrentes em habitats de restinga com três níveis de acúmulo de mercúrio.

Legenda: níveis de acúmulo de mercúrio: A – baixo, B – intermediário, e C – alto. (1) ; (2) FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; (3) , onde T é o número de caracteres merísticos analisados por indivíduo. Os símbolos * indicam os resultados dos testes a posteriori realizados quando houve diferença significativa na ANOVA (mesmo símbolo indica que não houve diferença entre aqueles grupos).

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Tabela 15 - ANOVA comparando os valores de assimetria flutuante de diferentes caracteres e de índices multi-caracteres entre populações com diferentes concentrações de mercúrio para cada espécie de Cnemidophorus de restinga estudada.

C. ocellifer C. littoralis C. nativo F p gl F p gl F p gl Caracteres Pé 9,000 < 0,001 2 , 172 0,883 0,416 2 , 122 1,524 0,219 1 , 122 DED4P 13,211 < 0,001 2 , 169 0,741 0,479 2 , 123 0,070 0,791 1 , 121 PFEM 0,025 0,975 2 , 164 0,683 0,507 2 , 108 3,761 0,055 1 , 112 LAMMAO 0,566 0,569 2 , 179 1,172 0,313 2 , 109 1,349 0,248 1 , 126 LAMPE 0,449 0,639 2 , 176 2,132 0,123 2 , 117 0,031 0,861 1 , 120 SUPROC 4,318 0,015 2 , 180 0,593 0,554 2 , 117 2,054 0,154 1 , 126 SUPRCIL 0,694 0,501 2 , 180 4,368 0,015 2 , 113 4,496 0,036 1 , 125 SUPRLAB 1,346 0,263 2 , 180 4,190 0,018 2 , 113 0,049 0,825 1 , 126 INFRLAB 6,481 0,002 2 , 180 5,589 0,005 2 , 116 4,580 0,034 1 , 126 CHIN 0,296 0,744 2 , 180 2,209 0,114 2 , 118 3,097 0,081 1 , 126 Índices multicaracteres FA11 2,000 0,139 2 , 159 2,515 0,088 2 , 70 0,001 0,991 1 , 108 FA12 1,816 0,166 2 , 159 6,446 0,003 2 , 70 0,191 0,663 1 , 108 FA17 0,953 0,387 2 , 180 5,335 0,006 2 , 129 1,940 0,166 1 , 126 Legenda: Pé = Comprimento do pé, DED4P = Comprimento do 4º dedo do pé, PFEM = Poros femorais, LAM4M = Lamelas do 4º dedo da mão, LAM4P = Lamelas do 4º dedo do pé, SUPROC = Escamas supraoculares, SUPRCIL = Escamas supraciliares, SUPRLAB = Escamas supralabiais, INFRLAB = Escamas infralabiais, CHIN = Chin shields, ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; . Nota: Foi selecionada como variável dependente a AF do caractere ou índice multi-caracteres a ser analisado e como variável categórica o índice de concentração de mercúrio categorizado. Em negrito estão destacados os resultados onde houve significância no teste, inclusive na análise a posteriori .

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3.3.12 Assimetria flutuante em populações de Cnemidophorus em áreas de restingas com diferentes densidades

Houve diferença nos valores de assimetria entre populações com diferentes níveis de densidade populacional, quando todas as populações foram agrupadas, independente da espécie (Tabela 16). O caractere comprimento do 4º dedo do pé ( F = 8,13; p < 0,001; gl = 2, 464) foi mais assimétrico nas populações com maiores densidades. Os caracteres escamas supralabiais ( F = 5,02; p = 0,007; gl = 2, 472) e escamas infralabiais ( F = 4,84; p = 0,008; gl = 2, 475) foram mais assimétricos nas populações com maiores densidades quando comparado com as populações com densidade intermediária. Já as escamas supraoculares foram mais assimétricas nas populações com baixa densidade se comparadas com as populações com alta densidade ( F = 6,00; p = 0,003; gl = 2, 476) [Figura 36(1)]. Nos resultados das análises de variância para cada espécie separadamente (Tabela 16), C. ocellifer apresentou maior valor de assimetria dos caracteres comprimento do pé ( F = 9,59; p < 0,001; gl = 2, 157), comprimento do 4 o dedo do pé (F = 15,30; p < 0,001; gl = 2, 154) e escamas infralabiais ( F = 4,62; p = 0,011; gl = 2, 162) em populações com alta densidade quando comparadas à populações com densidade intermediária [Figura 36(2), Tabelas 12 e 13]. Cnemidophorus littoralis apresentou maior valor de assimetria dos caracteres escamas supralabiais ( F = 5,68; p = 0,019; gl = 1, 114) e escamas infralabiais ( F = 6,18; p = 0,014; gl = 1, 117) em populações com alta densidade em relação à população com baixa densidade [Figura 36(3), Tabela 13]. Nos resultados das análises de variância de C. nativo a assimetria dos caracteres comprimento do pé ( F = 6,41; p = 0,013; gl = 1, 124) e chin shieds ( F = 7,60; p = 0,007; gl = 1, 128) foram maiores na população com densidade intermediária se comparado às populações com densidade baixa [Figura 36(4), Tabelas 12 e 13]. Nos resultados das análises de variância para índices de assimetria para múltiplos caracteres houve diferença apenas nos índices FA12 ( F = 5,94; p = 0,017; gl = 1, 71) e FA17 ( F = 8,97; p = 0,003; gl = 1, 130) para C. littoralis , sendo que as

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populações com alta densidade tiveram maior assimetria se comparadas com a população de baixa densidade (Figura 37, Tabela 14).

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Figura 36 - Valores de assimetria (|D-E|) para os caracteres medidos em populações de espécies de Cnemidophorus ocorrentes em habitats de restinga com diferentes densidades populacionais (baixa e intermediária e alta).

C. ocellifer (2) Todas (1)

C.littoralis (3) C. nativo (4)

Legenda: (1), apenas para as populações de Cnemidophorus ocellifer (2), apenas para Cnemidophorus littoralis (3) e apenas para Cnemidophorus nativo (4). O asterisco indica que houve diferença significativa entre os grupos. Pé – comprimento do pé; DED4P – comprimento do 4º dedo do pé; PFEM – poros femorais; LAMMAO – lamelas da mão; LAMPE – lamelas do pé; SUPROC – escamas supraoculares; SUPRCIL – escamas supraciliares; SUPRLAB – escamas supralabiais; INFRLAB – escamas infralabiais; CHIN – escamas chin shields .

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Figura 37 - Índices de assimetria para múltiplos caracteres medidos em populações de espécies de Cnemidophorus ocorrentes em habitats de restinga com diferentes densidades.

Legenda: ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; , onde T é o número de caracteres merísticos analisados por indivíduo. Os símbolos indicam os resultados dos testes a posteriori realizados quando houve diferença significativa na ANOVA (mesmo símbolo indica que não houve diferença entre aqueles grupos).

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Tabela 16 - ANOVA comparando os valores de assimetria flutuante de diferentes caracteres e de índices multi-caracteres entre populações com diferentes densidades para cada espécie de Cnemidophorus de restinga estudada e para as espécies agrupadas.

Todas C. ocellifer C. littoralis C. nativo F p gl F p gl F p gl F p gl Caracteres Pé 1,110 0,331 2 , 469 9,594 < 0,001 2 , 157 0,032 0,858 1 , 123 6,413 0,013 1 , 124 DED4P 8,134 < 0,001 2 , 464 15,303 < 0,001 2 , 154 1,492 0,224 1 , 124 0,113 0,738 1 , 122 PFEM 0,223 0,800 2 , 431 0,381 0,963 2 , 147 0,760 0,385 1 , 109 2,240 0,137 1 , 114 LAMMAO 0,748 0,474 2 , 466 0,615 0,542 2 , 161 0,056 0,814 1 , 110 0,961 0,329 1 , 128 LAMPE 1,094 0,336 2 , 463 0,568 0,568 2 , 158 0,004 0,950 1 , 118 0,054 0,816 1 , 123 SUPROC 5,997 0,003 2 , 476 3,546 0,031 2 , 162 1,136 0,289 1 , 118 1,823 0,179 1 , 128 SUPRCIL 2,517 0,082 2 , 470 1,124 0,327 2 , 162 1,522 0,220 1 , 114 1,274 0,261 1 , 127 SUPRLAB 5,019 0,007 2 , 472 2,194 0,115 2 , 162 5,682 0,019 1 , 114 0,008 0,930 1 , 128 INFRLAB 4,835 0,008 2 , 475 4,620 0,011 2 , 162 6,182 0,014 1 , 117 1,786 0,184 1 , 128 CHIN 0,801 0,449 2 , 477 0,456 0,635 2 , 162 2,812 0,096 1 , 119 7,596 0,007 1 , 128 Índices multicaracteres , FA11 2,382 0,094 2 , 378 1,598 0,206 2 , 142 1,843 0,179 1 , 71 0,249 0,619 1 , 110 FA12 1,761 0,173 2 , 378 1,428 0,243 2 , 142 5,940 0,017 1 , 71 0,783 0,378 1 , 110 FA17 2,047 0,130 2 , 488 0,759 0,470 2 , 162 8,973 0,003 1 , 130 0,281 0,597 1 , 128 Legenda: Pé = Comprimento do pé, DED4P = Comprimento do 4º dedo do pé, PFEM = Poros femorais, LAM4M = Lamelas do 4º dedo da mão, LAM4P = Lamelas do 4º dedo do pé, SUPROC = Escamas supraoculares, SUPRCIL = Escamas supraciliares, SUPRLAB = Escamas supralabiais, INFRLAB = Escamas infralabiais, CHIN = Chin shields; ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; . Nota: Foi selecionada como variável dependente a AF do caractere ou índice multi-caracteres a ser analisado e como variável categórica o índice de concentração de mercúrio categorizado. Em negrito estão destacados os resultados onde houve significância no teste, inclusive na análise a posteriori .

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3.4 Discussão

Os dados indicaram que as populações de Cnemidophorus que apresentaram menores valores de assimetria flutuante foram aquelas com maiores níveis de degradação ambiental. Todos os caracteres e índices multi-caracteres com diferenças significativas dos valores de assimetria flutuante entre populações de restingas (com exceção das escamas supraoculares para C. nativo ) tiveram os menores valores de AF nas áreas com maiores níveis de degradação ambiental. Esperávamos o inverso do ocorrido, uma vez que baixos valores de AF nos indivíduos, em geral refletem melhores condições ambientais (Palmer 1996). Os nossos resultados, no entanto, estão de acordo com a hipótese da seleção do desenvolvimento, onde a diminuição da AF com o aumento do estresse ambiental está relacionada com a mortalidade dos indivíduos assimétricos em condições de estresse extremo (Møller 1997; Polak et al. 2002). Nesses casos, o agente estressor atuaria como uma forma de seleção eliminando os fenótipos instáveis da população. Os indivíduos com maiores instabilidades no desenvolvimento tenderiam a desaparecer da população antes que suas medidas sejam feitas (Dongen 2006). A existência de dados corroborando a hipótese da seleção do desenvolvimento é bastante escassa na literatura, provavelmente pelo fato de que os níveis de mortalidade são baixos na maior parte dos experimentos que relacionaram o aumento do estresse com a AF, sendo praticamente irrelevantes (Hardersen e Frampton 1999). Entretanto, resultados confirmando esta mortalidade diferencial de indivíduos sob condições de estresse foram encontrados no estudo realizado por Campbell et al. (1998) ao estudarem os efeitos de temperaturas extremas no desenvolvimento e AF de salmões ( Oncorhynchus kisutch ), por Polak et al. (2002) quando estudaram os efeitos do arsênio na AF e na aptidão de moscas ( Drosophila melanogaster ) e por Hendrickx et al. (2003) ao compararem a AF e a aptidão de aranhas ( Pirata piraticus ) em ambientes com diferentes níveis de estresse. Caso a seleção do desenvolvimento ocorra com maior frequência do que sugerido por Hardersen e Frampton (1999), estudos que não encontraram diferenças na AF sob estresse extremo poderiam ter resultados diferentes se considerada a mortalidade dos indivíduos assimétricos (Dongen 2006).

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Curiosamente, os resultados da relação entre as AFs das populações de Cnemidophorus e os níveis de acúmulo de mercúrio variaram em direção de acordo com a espécie. Enquanto C. littoralis apresentou os maiores valores de AF nas áreas com maiores níveis de acúmulo de mercúrio, C. ocellifer apresentou os menores valores de AF. Já C. nativo , nas áreas com maiores níveis de acúmulo de mercúrio, apresentou simultaneamente maiores valores e menores valores de AF. Assim como em um estudo conduzido com o lagarto Podarcis sicula (Marsili et al. 2009), Cnemidophorus littoralis parece funcionar como um indicador biológico terrestre apropriado na avaliação de impactos toxicológicos, sendo neste caso o estresse ambiental o acúmulo de mercúrio e a ferramenta de medição desse estresse a assimetria flutuante. Já C. ocellifer , ao apresentar o mesmo padrão de resposta inversa encontrado no estudo da AF entre diferentes níveis de degradação, novamente nos remete à hipótese da seleção do desenvolvimento. Se os fenótipos com maior instabilidade no desenvolvimento sofrem maiores taxas de mortalidade, e consequentemente a AF média das populações sob maior estresse é reduzida, a medida de estresse será subestimada (Møller 1997; Polak et al. 2003). Deste modo, quando avaliados agentes estressores que diretamente causam altas taxas de mortalidade quando aumentados, uma relação inversa entre o estresse ambiental e a assimetria flutuante pode surgir, o que estaria de acordo com os dados obtidos no presente estudo. A magnitude da resposta da AF ao estresse irá refletir um ponto de equilíbrio entre esses processos nos níveis individuais e de população (Polak et al. 2003). O nosso estudo mostrou que a variação da AF a níveis de mercúrio também pode variar em níveis de espécies. É provável que o estresse do mercúrio no ambiente produza efeitos sub-letais nos C. littoralis (devido à relação direta entra AF e estresse), efeitos letais nos C. ocellifer (devido à relação inversa entra AF e estresse) e varie de efeito nos C. nativo de acordo com o caractere analisado. Entretanto, a proposição de que C. ocellifer possui uma maior sensibilidade ao mercúrio do que as outras duas espécies deve ser encarada com ressalva. Ao consultarmos os valores brutos dos níveis de acúmulo de mercúrio na tabela 1, identificamos o valor extremo de mercúrio para C. ocellifer na população de Guarajuba em 2,969mg/kg, enquanto o valor extremo de mercúrio para C. littoralis foi na população de Maricá em 1,649mg/kg. Acreditamos que esta diferença entre

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valores máximos de mercúrio, mais do que diferir o grau de sensibilidade das espécies, estabelece um limite de letalidade ao mercúrio entre 1,6 e 3,0 mg/kg para os indivíduos com altos valores de instabilidade no desenvolvimento independentemente da espécie. Os dados indicaram que em diferentes populações das diferentes espécies estudadas de Cnemidophorus costeiros, os maiores valores de densidade populacional implicaram de forma geral em maiores valores de AF. Quando comparadas as AFs dos caracteres e índices multi-caracteres que apresentaram diferenças significativas entre populações de Cnemidophorus com diferentes densidades, todos eles (com exceção das escamas supraoculares para todas as espécies simultaneamente) tiveram os maiores valores de AF nas áreas com maiores densidades populacionais. Densidades elevadas são agentes causadores de estresse ambiental. Oppliger et al. 1998 demostraram que o aumento da densidade nas populações do lagarto Lacerta vivipara afetava negativamente a condição dos indivíduos reduzindo a resistência a infecção por parasitas e a eficiência do sistema imunológico. A associação entre a AF e o estresse ambiental causado pelo aumento da densidade em populações já foi demonstrada para moscas (Clarke e McKenzie 1992), borboletas (Gibbs e Breuker 2006), galinhas (Buijs et al. 2012), musaranhos (Zakharov et al. 1991) e cervos (Pélabon e van Breukelen 1998). Este trabalho, até onde encontramos em nossas revisões bibliográficas, é o primeiro a identificar relação direta entre AF e densidade populacional em lagartos. Grande parte da direção da AF dos valores extremos relativos ao aumento da densidade populacional ocorre de forma inversa na direção da AF dos valores extremos da degradação ambiental. Os resultados relativos ao estresse extremo do aumento da densidade populacional parecem produzir apenas efeitos sub-letais nos indivíduos com mais altas instabilidades do desenvolvimento enquanto o estresse extremo da degradação ambiental produz efeitos letais nesse mesmo agrupamento de indivíduos. Apesar da comprovada influência do aumento da densidade populacional na instabilidade do desenvolvimento dos Cnemidophorus de restinga, os efeitos da degradação ambiental devem atuar de forma mais intensa na deterioração dos indivíduos e, por consequência, das populações em que estes estão inseridos.

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Oito dos 10 caracteres métricos inicialmente definidos tiveram os seus valores de erros de medição maiores do que os valores de assimetria. Assim, apenas os caracteres comprimento do pé e comprimento do 4º dedo do pé tiveram os seus valores de assimetria flutuante analisados e comparados entre as populações. Apesar do paquímetro utilizado possibilitar acurácia suficiente para identificar a discreta variação de tamanho entre os lados de um mesmo caractere, a precisão resultante foi baixa quando comparadas a primeira e a segunda medida da maioria dos caracteres. Em resumo, o emprego do paquímetro eletrônico como ferramenta de medição manual neste trabalho não foi preciso o suficiente para que houvesse repetição entre os valores obtidos nas primeiras e segundas medidas. Sugerimos que futuros trabalhos conduzidos que avaliem assimetria de caracteres métricos em lagartos utilizem ferramentas de medição ainda mais precisas do que os paquímetros digitais, como por exemplo a análise da morfometria via software (Bancila et al. 2010). Deste modo, o erro de medição dos caracteres será sempre pequeno e estes poderão ser utilizados em análises posteriores de assimetrias flutuante, assimetria direcional e antissimetria. Simultaneamente, recomendamos o uso de caracteres merísticos na avaliação de assimetria em lagartos. Por serem facilmente contáveis, os caracteres merísticos apresentam pouquíssimo erro de medição (Palmer 1994), sendo apropriados para estudos de AF (Bellaagh et al. 2010). Entretanto, o uso desses caracteres é passível de um problema: o número de unidades discretas normalmente é baixo variando em poucos valores (geralmente -1, 0 e +1) (Palmer e Strobeck 2003; Bellaagh et al. 2010). Neste trabalho, dos oito caracteres merísticos analisados, três tiveram unidades discretas em média maiores do que 10 (poros femorais, lamelas do 4º dedo da mão e lamelas do 4º dedo do pé). Estes mesmos caracteres apresentaram variações de assimetria maiores do que um e nos forneceram informações mais conclusivas quanto às suas AFs. Recomendamos que sejam priorizados caracteres merísticos com n maior que 10 possibilitando maiores variações de valores de assimetria e tornando as análises de AF mais robustas. O agrupamento de todos os caracteres merísticos em índices de caracteres múltiplos também se mostrou bastante útil para testarmos a diferença na instabilidade do desenvolvimento entre populações. Índices que combinam

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informações de vários caracteres produzem estimativas mais confiáveis da instabilidade do desenvolvimento nos indivíduos (Leung et al. 2000; Palmer e Strobeck 2003). Nos três tipos de estresse onde foram comparadas as AFs, os índices multi-caracteres confirmaram os resultados apresentados individualmente pela maioria dos caracteres analisados. Concluímos que a comparação da AF entre populações costeiras de lagartos Cnemidophorus pode ser um indicador útil de perturbações nas populações. Ao encontrarmos associações da AF com os três estresses ambientais avaliados (degradação ambiental, altas taxas de mercúrio e elevadas densidades) confirmamos o uso desta como estimativa da instabilidade do desenvolvimento.

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4 ASSIMETRIA FLUTUANTE, TAMANHO DO CORPO E AUTOTOMIA CAUDAL EM LAGARTOS CNEMIDOPHORUS

4.1 Introdução

Autotomia caudal é a capacidade que alguns organismos possuem de voluntariamente perderem parte da sua cauda em situações de risco (Arnold 1984; Maginnis 2006; Bateman e Fleming 2009). É uma estratégia defensiva bastante comum em algumas linhagens de lagartos [13 em aproximadamente 20 famílias de acordo com Downes e Shine (2001)], sendo normalmente acionada como um comportamento de defesa contra predadores em que a parte da cauda abandonada é usada para distrair o predador, facilitando o escape e a fuga pelo lagarto (Arnold 1984; 1988). A autotomia também pode ocorrer em interações intra-específicas onde machos competem por território (Arnold 1984; Bateman e Fleming 2009). A capacidade e a frequência da quebra da cauda como estratégia de fuga variam entre as espécies e são determinadas filogeneticamente (Arnold 1984; Zani 1996). Além disso, diferenças no modo de forrageamento, no comportamento de fuga do predador, e especificidades do habitat também podem ter consequências nas adaptações para a perda da cauda nos lagartos (Jaksi ć e Fuentes 1980; Vitt 1983). A frequência da autotomia caudal também pode variar dentro da mesma espécie. Teoricamente, lagartos mais velhos estão a mais tempo expostos à predação e com isso devem possuir mais vestígios de autotomia do que os jovens (Vitt et al. 1977; Bateman e Fleming 2009). Algumas espécies de lagartos possuem maiores frequências de autotomia caudal em machos do que em fêmeas, o que sugere a perda da cauda através de interações agonísticas intraespecíficas entre machos (Vitt et al. 1974; Vitt 1981). Apesar da autotomia caudal beneficiar o organismo através da sua sobrevivência imediata, a perda da cauda pode gerar alguns ônus que podem influenciar na sua aptidão (Schall e Pianka 1980, Bateman e Fleming 2009). A ausência da cauda, além de privar os lagartos de executarem novas autotomias enquanto a cauda não se regenera (Congdon et al. 1974; Daniels 1985; Downes e

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Shine 2001), diminui o desempenho locomotor por alterar relações de equilíbrio e balanço do corpo (Downes e Shine 2001; Chapple e Swain 2002a; Cooper e Smith 2009; Cromie e Chapple 2012; McElroy e Bergmann 2013), diminui o status social (Fox e Rostker 1982; Fox et al. 1990; Martin e Salvador 1993) e requer que a energia que seria alocada em parte para a reprodução (Smyth 1974; Wilson e Booth 1998; Chapple et al. 2002), crescimento (Ballinger e Tinkle 1979; Smith 1996; Niewiarowski et al. 1997) ou manutenção (Vitt et al. 1977; Dial e Fitzpatrick 1981; Daniels 1984; Chapple e Swain 2002b; Doughty et al. 2003), seja direcionada em parte para a regeneração dos tecidos da cauda. Embora a maioria dos estudos sugira haver uma diminuição da aptidão com a autotomia caudal nos lagartos, alguns pesquisadores encontraram aumento no desempenho locomotor em espécies com cauda autotomizada (Daniels 1983; Brown et al. 1995) e ausência de relação entre status social e autotomia caudal (Kaiser e Mushinsky 1994). Os lagartos, em geral, possuem morfologias corpóreas semelhantes, mas os custos inter e intra-específicos na sobrevivência e reprodução relacionados à perda da cauda variam de acordo com a espécie (Bateman e Fleming 2009). Há evidências de que a incidência de autotomia pode refletir na aptidão dos indivíduos, tanto pela restrição ao escape quanto pela redução de energia disponível para reprodução que seria agora alocada para regeneração. A tendência para a produção de alterações morfológicas em resposta a pequenas perturbações no desenvolvimento dos organismos é denominada como instabilidade do desenvolvimento (ID) (Klingenberg 2003). Quanto maior a ID em um organismo, menor será a sua aptidão (Clarke 1995; Gangestad e Thornhill 2003). Além disso, alguns estudos encontraram indícios de assimetria direcional em diversas espécies de lagartos com vestígios de autotomia caudal (Seligmann et al. 2003a, Lachman et al. 2006). Um método amplamente utilizado na determinação da ID é a medição da assimetria flutuante (AF) (Polak 2003). Pequenos desvios na simetria de caracteres bilaterais podem estar relacionados a diferenças na aptidão, ocorrendo principalmente em caracteres que afetem diretamente o desempenho do organismo (Palmer 1994; Møller e Swaddle 1997). Os lagartos espanhois das espécies Psammodromus algirus e Lacerta monticula com maiores valores de AF no

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comprimento do fêmur, por exemplo, tiveram desempenho de locomoção em fuga mais lento (Martín e López 2001; López e Martín 2002 respectivamente). Os Cnemidophorus , assim como a maioria dos lagartos, também são capazes de executar a autotomia caudal quando em risco iminente ou quando fisicamente atacados (Schall e Pianka 1980; Figura 1). Sua estrutura social, que não engloba o estabelecimento de territórios por parte dos indivíduos, e a ausência de comportamento agressivo intraespecífico (Parker 1972; Maslin e Walker 1973; Schall e Pianka 1980; Menezes et al. 2011) nos leva a supor que a maioria dos eventos de autotomia caudal nos Cnemidophorus são respostas a interações predador-presa. O objetivo do estudo no presente capítulo foi investigar a variação da assimetria flutuante de diferentes caracteres e do tamanho entre indivíduos com e sem vestígios de autotomia caudal. Esperamos que a assimetria flutuante seja maior em indivíduos que possuem vestígios de autotomia caudal, partindo do pressuposto de que esses possuiriam menor aptidão. E também que indivíduos com evidência de autotomia caudal possuiriam maior tamanho corpóreo uma vez que estariam a mais tempo sujeitos à riscos de predação.

Figura 1 - Cnemidophorus com cauda parcialmente autotomizada.

Fonte: Gisele R. Winck

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4.2 Materiais e métodos

Neste estudo utilizamos indivíduos de cinco espécies de Cnemidophorus (C. abaetensis , C. lacertoides , C. littoralis , C. nativo e C. ocellifer ) distribuídos em 15 restingas ao longo do litoral leste brasileiro (Figura 2 na Introdução desta tese). Avaliamos a assimetria flutuante individual de caracteres bilaterais (|D – E|) com comprovada influência na aptidão dos lagartos. Selecionamos os seguintes caracteres relacionados com a locomoção: comprimento do pé; comprimento do 4º dedo do pé, lamelas digitais do 4º dedo da mão e lamelas digitais do 4º dedo do pé (Seligmann 1998; Martín e López 2001; López e Martín 2002). O caractere poros femorais também foi selecionado devido à sua relação com a reprodução nos lagartos (Martín e López 2000; López et al. 2002, López et al. 2006). Também medimos a AF individual a partir de índices para múltiplos caracteres agrupando os seguintes caracteres merísticos: escamas supraoculares, escamas supraciliares, escamas supralabiais, escamas infralabiais, chinshields , poros femorais, lamelas digitais do 4º dedo da mão e lamelas digitais do 4º dedo do pé. Os índices multi- caracteres empregados foram FA11 ( Σ ); FA12 (número total de caracteres assimétricos, independente do valor do desvio entre os lados) e FA17

(Σln/ , onde Dj e Ej são medidas dos lados direito e esquerdo para o caractere j e T é o número de caracteres merísticos analisados por indivíduo (Palmer e Strobeck 2003). Informações mais detalhadas sobre cada caractere e sobre os índices utilizados podem ser consultadas no item Materiais e Métodos na Apresentação Geral desta tese. Todos os caracteres foram individualmente e previamente analisados quanto à presença de outliers nas amostras, possível dependência entre a assimetria e o tamanho dos caracteres, e ocorrência de antissimetria e assimetria direcional. Os caracteres métricos também foram testados quanto à presença de erro de medição. Todos os caracteres utilizados neste capítulo cumpriram os requisitos necessários para as análises de assimetria flutuante. As análises acima descritas estão na seção Materiais e Métodos no Capítulo 2 desta tese. Medimos o comprimento rostro-cloacal e identificamos a espécie e o sexo (Tabela 1) em cada indivíduo de Cnemidophorus . Aplicamos a classificação etária

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dos Cnemidophorus conforme Menezes (2008) e Menezes e Rocha (no prelo) (Tabela 2). Os lagartos foram classificados como jovens ou adultos a partir da maturação sexual do menor macho e da menor fêmea em cada população. As fêmeas com folículos ovarianos em vitelogênese (com diâmetro maior que 1,4mm), com ovos no oviduto e/ou corpos lúteos foram consideradas reprodutivas. Já os machos sexualmente maduros foram aqueles que apresentaram espermatozoides nos túbulos seminíferos e/ou no epidídimo (o testículo e o epidídimo esquerdo de cada lagarto foram desidratados, submetidos a cortes histológicos de 5 µm e corados com Hematoxilina - Eosina) (Menezes e Rocha no prelo). Indivíduos foram classificados como de “sexo indeterminado” quando a distinção do sexo não foi possível. Estes não foram incluídos nas análises que continham a variável sexo. Quanto à identificação de indícios de autotomia os lagartos com a cauda completa foram inspecionados com o auxílio de um microscópio estereoscópico (SZ- 101) no aumento de 7x. Classificamos como “com autotomia” os indivíduos que apresentaram nas suas caudas indícios de sobreposição de escamas, alterações de cor e/ou morfologia diferenciada de escamas a partir de um mesmo diâmetro de uma área da cauda, independente da quantidade de ocorrências. Na ausência desses indícios, os indivíduos foram classificados como “sem autotomia”. Excluímos das análises que continham a variável autotomia caudal os indivíduos que estivessem sem a totalidade da cauda, uma vez que não havia como diferenciar animais com autotomia caudal recém realizada daqueles que a cauda quebrou durante a manipulação ou a manutenção em vidros. Aplicamos análises de variância (ANOVA) fatoriais para compararmos as assimetrias e os tamanhos dos Cnemidophorus de restinga entre espécies, sexos e ocorrência de autotomia caudal. Utilizamos como variáveis dependentes a AF individual dos caracteres, índices multi-caracteres de AF e comprimento rostro- cloacal. Para cada variável dependente, executamos uma primeira ANOVA fatorial (A) onde incluímos como variáveis independentes a autotomia caudal (com e sem autotomia), sexo (machos e fêmeas) e espécie ( C. ocellifer e C. littoralis ). Nesta análise excluímos C. nativo por ser uma espécie unissexual (possui apenas indivíduos fêmeas), C. abaetensis e C. lacertoides por terem um número pequeno de indivíduos com autotomia amostrados.

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Fizemos uma segunda ANOVA fatorial (B) usando autotomia caudal (com e sem autotomia) e espécie ( C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo ) como variáveis independentes. Foi possível incluir C. nativo nessas análises uma vez que o sexo não foi incluído como variável categórica. Incluímos todos os indivíduos amostrados e efetuamos uma terceira ANOVA fatorial para cada variável dependente (C) usando apenas sexo (machos e fêmeas) e autotomia caudal (com e sem autotomia). Por último, usamos um teste de Χ2 para investigar a relação entre sexo e autotomia.

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4.3 Resultados

Considerando as populações das diferentes espécies conjuntamente, as evidências de regeneração da cauda foram observadas em 35,3% dos C. abaetensis (n = 17); 34,5% dos C. littoralis (n = 116); 28% dos C. nativo (n = 118); 17,6% dos C. lacertoides (n = 34); e 17% dos C. ocellifer (n = 147) (Tabela 1), desconsiderando os indivíduos com a cauda parcialmente ou totalmente quebradas. Houve variação na frequência de autotomia entre as populações de C. littoralis (20 a 41%), C. nativo (20 a 50%) e C. ocellifer (10 a 26%) (Tabela 2) .

Tabela 1 - Número de indivíduos fêmeas, machos e total com e sem autotomia caudal das diferentes espécies estudadas de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil.

Espécie Sem autotomia Com autotomia TOTAL

Fêmeas Machos Total Fêmeas Machos Total C. abaetensis 8 3 11 3 3 6 17 C. lacertoides 11 17 28 1 5 6 34 C. littoralis 32 29 61 14 23 37 98 C. nativo 85 - 85 33 - 33 118 C. ocellifer 61 50 111 16 8 24 135 TOTAL 197 99 296 67 39 106 402 Nota: Indivíduos que não foram classificados quanto ao sexo e não possuíam a cauda em sua totalidade quando examinados não estão contabilizados.

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Tabela 2 - Número de indivíduos jovens (J), adultos (A) e total (T) com e sem autotomia caudal e proporção de indivíduos com autotomia das diferentes espécies e populações estudadas de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil na amostragem analisada. Sem Com Frequência de Espécie Área autotomia autotomia TOTAL autotomia (%) J A T J A T

C. abaetensis Guarajuba, BA 4 7 11 2 4 6 17 35,3

C. lacertoides Joaquina, SC 0 28 28 1 5 6 34 17,6

Grussaí, RJ 6 10 16 0 4 4 20 20,0 Jurubatiba, RJ 6 24 30 0 16 16 46 34,8 C. littoralis Maricá, RJ 11 18 29 0 20 20 49 40,8 TOTAL 23 52 75 0 40 40 115 34,8

Comboios, ES 19 6 25 4 3 7 32 21,9

Guaratiba, BA 6 5 11 2 2 4 15 26,7 Guriri, ES 8 10 18 4 4 8 26 30,8 C. nativo Maraú, BA 1 1 2 0 2 2 4 50,0

Prado, BA 2 2 4 0 1 1 5 20,0

Setiba, ES 2 23 25 3 8 11 36 30,6

TOTAL 38 47 85 13 20 33 118 28,0

B. Coqueiros, SE 5 9 14 0 3 3 17 17,6 Genipabu, RN 4 5 9 0 1 1 10 10,0 Guarajuba, BA 7 29 36 1 7 8 44 18,2 C. ocellifer Piaçabuçu, AL 6 23 29 1 0 1 30 3,3 P. Porto, CE 6 28 34 0 12 12 46 26,1 TOTAL 28 94 122 2 23 25 147 17,0

TOTAL 93 228 321 18 92 110 431 25,5

Nota: Indivíduos com cauda quebrada e indivíduos que não foram classificados quanto à classe etária não estão contabilizados nesta tabela.

Indivíduos com autotomia caudal tiveram maior comprimento rostro-cloacal (x̅ = 61,49mm; DP = 10,71mm; N = 61) que indivíduos sem autotomia ( x̅ = 53,17mm; DP = 9,14mm; N = 171) ( F = 18,0; p < 0,01; Tabela 3), e indivíduos de C. littoralis (x̅ = 63,56mm; DP = 9,20mm; N = 97) foram maiores do que de C. ocellifer (x̅ = 49,46mm; DP = 6,03mm; N = 135) ( F = 141,9; p < 0,01), conforme resultado da análise de variância de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Não houve efeito do sexo e das interações (p > 0,05). Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B), indivíduos com autotomia ( x̅ = 58,60mm; DP = 11,19mm; N = 94) também foram maiores do que indivíduos sem autotomia ( x̅ =

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52,35mm; DP = 9,89mm; N = 256) ( F = 14,8; p < 0,01), havendo diferenças significativas no tamanho entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. littoralis : x̅ = 63,56mm, DP = 9,20mm; N = 97; C. nativo : x̅ = 51,41mm, DP = 10,88mm; N = 118; C. ocellifer : x̅ = 49,46mm; DP = 6,03mm; N = 135) ( F = 70,6; p < 0,01) e não houve interação entre os fatores. A ANOVA de dois fatores (autotomia e sexo - Tabela 4C) novamente indicou que indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 58,72mm; DP = 10,97mm; N = 106) foram maiores do que os indivíduos sem autotomia ( x̅ = 52,76mm; DP = 9,63mm; N = 295) ( F = 36,2; p < 0,01), e que os machos ( x̅ = 56,65mm; DP = 10,81mm; N = 137) foram maiores do que as fêmeas (x̅ = 53,14mm; DP = 9,88mm; N = 264) ( F = 19,5; p < 0,01). Neste caso houve interação entre os fatores (autotomia e sexo, F = 11,2; p < 0,01). As fêmeas sem autotomia tiveram menor tamanho ( x̅ = 52,36mm; DP = 9,70mm; N = 197), seguidas pelos machos sem autotomia ( x̅ = 53,58mm; DP = 9,49mm, N = 98), fêmeas com autotomia ( x̅ = 55,43mm; DP = 10,12mm; N = 67) e machos com autotomia ( x̅ = 64,38mm; DP = 10,13mm; N = 39; Figura 2).

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Tabela 3 - Frequência de autotomia caudal em diferentes classes de tamanho em três espécies de Cnemidophorus amostrados em restingas ao longo da costa do Brasil.

CRC (mm) Frequência de autotomia (%)

Cnemidophorus ocellifer Fêmea Macho <40 20,0 (5) 0,0 (5) 40-50 16,7 (36) 8,0 (25) 50-60 23,5 (34) 20,0 (25) >60 50,0 (2) 33,3 (3)

Cnemidophorus nativo Fêmea Macho <40 14,3 (21) - 40-50 33,3 (36) - 50-60 20,0 (30) - >60 38,7 (31) -

Cnemidophorus littoralis Fêmea Macho <40 - 0,0 (2) 40-50 0,0 (1) 20,0 (5) 50-60 15,4 (13) 22,2 (9) 60-70 28,0 (25) 50 (16) >70 71,4 (7) 60 (20) Legenda: O parêntesis indica os tamanhos das amostras

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Figura 2 - Diagrama Box plot dos valores do comprimento rostro-cloacal para fêmeas e machos de Cnemidophorus, com e sem evidências de autotomia caudal.

Legenda: Estão representados nos box plots a média (círculo), a média ± 1 desvio padrão (caixa) e a média ± 2 desvio padrão ( whiskers ).

A assimetria do comprimento do 4º dedo do pé foi maior nos C. ocellifer (x̅ = 0,49mm; DP = 0,41mm; N = 128) do que nos C. littoralis (x̅ = 0,34mm; DP = 0,29mm; N = 94) ( F = 12,8; p < 0,01) conforme resultado da ANOVA de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Não houve efeito do sexo, da autotomia e não houve interações (p > 0,05). Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B), houve diferença na assimetria do comprimento do 4º dedo do pé entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. ocellifer : x̅ = 0,48mm, DP = 0,41mm; N = 140; C. nativo : x̅ = 0,37mm, DP = 0,26mm; N = 114; C. littoralis : x̅ = 0,34mm, DP = 0,29mm; N = 110) ( F = 7,0; p < 0,01). A assimetria não apresentou diferença entre

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indivíduos com e sem indícios de autotomia caudal e nem houve interação entre os fatores. Na ANOVA de dois fatores (autotomia e sexo - Tabela 4C) não houve efeito da autotomia, do sexo e não houve interação (p > 0,05). Os maiores valores da assimetria dos poros femorais ocorreram nos C. littoralis (x̅ = 0,68mm; DP = 0,65mm; N = 88) quando comparados com C. ocellifer (x̅ = 0,42mm; DP = 0,53mm; N = 127) ( F = 8,2; p < 0,01) conforme resultado da ANOVA de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Não houve efeito do sexo, da autotomia e não houve interações (p > 0,05). Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B), houve diferença na assimetria dos poros femorais entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. littoralis : x̅ = 0,67mm; DP = 0,69mm; N = 98; C. nativo : x̅ = 0,58mm; DP = 0,60mm; N = 108; C. ocellifer : x̅ = 0,42mm; DP = 0,52mm; N = 136) ( F = 5,3; p < 0,01) e a assimetria não apresentou relação com a autotomia e nem houve interação entre os fatores. Na ANOVA de dois fatores (autotomia e sexo - Tabela 4C) não houve efeito da autotomia, do sexo e não houve interação. Não houve efeito das variáveis independentes nas ANOVAs em que a assimetria do comprimento do pé, a lamela do 4º dedo do pé ou as lamelas do 4º dedo da mão foram usadas como variáveis dependentes (Tabela 4). As diferenças nos valores de assimetria do índice multi-caractere FA11 foram estatisticamente próximos à significância, indicando como maiores os indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 3,38mm; DP = 1,39mm; N = 40) do que os indivíduos sem autotomia ( x̅ = 2,71mm; DP = 1,64mm; N = 139) ( F = 3,5; p = 0,06), e como maiores nos C. littoralis (x̅ = 3,51mm; DP = 1,62mm; N = 57) quando comparados aos C. ocellifer (x̅ = 2,56mm; DP = 1,52mm; N = 122) ( F = 7,9; p < 0,01) conforme indicado na ANOVA de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Não houve efeito do sexo e não houve interações (p > 0,05). Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B), os indivíduos com autotomia ( x̅ = 4,44mm; DP = 1,58mm; N = 72) tiveram maiores valores de FA11 do que os indivíduos sem autotomia ( x̅ = 2,80mm; DP = 1,60mm; N = 230) ( F = 5,4; p = 0,02), e houve diferença nos valores de FA11 entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. littoralis : x̅ = 3,55mm; DP = 1,60mm; N = 65; C. nativo : x̅ = 3,10mm; DP = 1,63mm; N = 106; C. ocellifer : x̅ = 2,54mm; DP = 1,50mm; N = 131) ( F = 6,3; p < 0,01). Não houve interação entre os fatores autotomia e espécie. A ANOVA de dois fatores

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(autotomia e sexo - Tabela 4C) também indicou os maiores valores de FA11 (Figura 3) para os indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 3,41mm; DP = 1,57mm; N = 80) quando comparados com os indivíduos sem autotomia caudal ( x̅ = 2,81mm; DP = 1,55mm; N = 2,46) ( F = 10,7; p < 0,01). Nesta ANOVA não houve efeito do sexo e não houve interação. O índice multi-caractere FA12 apresentou maiores valores nos indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 3,00; DP = 1,22; N = 40) quando comparados com os indivíduos sem autotomia ( x̅ = 2,42; DP = 1,31; N = 139) ( F = 3,9; p = 0,05), e foi maior nos indivíduos de C. littoralis (x̅ = 3,05; DP = 1,34; N = 57) que nos de C. ocellifer (x̅ = 2,32; DP = 1,23; N = 122) ( F = 7,4; p < 0,01) conforme indicado na ANOVA de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Não houve efeito do sexo e não houve interações. Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B) indivíduos com autotomia ( x̅ = 3,00; DP = 1,32; N = 72) tiveram maiores valores de FA12 do que indivíduos sem autotomia ( x̅ = 2,49; DP = 1,29; N = 230) ( F = 6,0; p = 0,01), e houve diferença nos valores de FA12 entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. littoralis : x̅ = 3,06; DP = 1,31; N = 65; C. nativo : x̅ = 2,70; DP = 1,35; N = 106; C. ocellifer : x̅ = 2,31; DP = 1,23; N = 131) ( F = 5,7; p < 0,01). Não houve interação entre os fatores autotomia e espécie. A ANOVA de dois fatores (autotomia e sexo - Tabela 4C) também confirmou os maiores valores de FA12 (Figura 3) para os indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 3,00; DP = 1,33; N = 80) quando comparados com os indivíduos sem autotomia caudal ( x̅ = 2,50; DP = 1,27; N = 246) ( F = 11,8; p < 0,01). Não houve efeito do sexo e não houve interação. Na ANOVA de dois fatores (autotomia e sexo - Tabela 4C) não houve efeito da autotomia, do sexo e não houve interação. Por último, o índice multi-caractere FA17 não foi afetado pela autotomia, pelo sexo, pela espécie e pelas interações na ANOVA de três fatores (sexo, autotomia e espécie - Tabela 4A). Na ANOVA de dois fatores (autotomia e espécie - Tabela 4B) indivíduos com autotomia ( x̅ = 0,041; DP = 0,025; N = 98) tiveram maiores valores de FA17 do que indivíduos sem autotomia ( x̅ = 0,033; DP = 0,025; N = 283) ( F = 6,0; p = 0,02), e houve diferença nos valores de FA17 entre os indivíduos das diferentes espécies ( C. nativo : x̅ = 0,040; DP = 0,028; N = 118; C. littoralis : x̅ = 0,037; DP = 0,023; N = 116; C. ocellifer : x̅ = 0,030; DP = 0,023; N = 147) ( F = 3,0; p = 0,05). Não houve interação entre os fatores autotomia e espécie. A ANOVA de dois fatores

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(autotomia e sexo - Tabela 4C) também confirmou os maiores valores de FA17 (Figura 3) para os indivíduos com autotomia caudal ( x̅ = 0,042; DP = 0,026; N = 106) quando comparados com os indivíduos sem autotomia caudal ( x̅ = 0,034; DP = 0,024; N = 296) ( F = 9,6; p < 0,01). Não houve efeito do sexo e não houve interação.

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Tabela 4 - Análises de variância fatoriais (ANOVA) usando tamanho (comprimento rostro-cloacal) e assimetrias flutuantes (|D-E|) de caracteres métricos, caracteres merísticos e caracteres múltiplos. Sexo, autotomia e espécie Tamanho PE4 DED4P PFEM LAMMAO LAMPE FA11 FA12 FA17 (C. littoralis e C. ocellifer ) (A) F p F p F p F p F p F p F p F p F p Espécie 141,9 <0,01 0,2 0,66 12,8 <0,01 8,2 <0,01 1,7 0,20 1,2 0,28 7,9 <0,01 7,4 <0,01 0,7 0,39 Autotomia 18,0 <0,01 0,1 0,73 0,4 0,50 0,2 0,70 3,3 0,07 0,9 0,35 3,5 0,06 3,9 0,05 3,4 0,07 Sexo 0,4 0,52 0,0 0,97 3,1 0,08 0,4 0,52 0,9 0,34 0,3 0,61 0,1 0,72 0,0 0,85 0,3 0,57 Espécie x Autotomia 2,3 0,13 2,4 0,12 3,1 0,08 0,0 0,93 0,7 0,40 0,5 0,49 0,1 0,75 0,4 0,53 0,1 0,76 Espécie x Sexo 0,0 0,93 0,3 0,58 0,1 0,78 1,0 0,31 0,2 0,66 0,1 0,71 1,2 0,27 0,6 0,43 0,2 0,70 Autotomia x Sexo 1,3 0,26 0,5 0,47 0,1 0,80 0,1 0,74 0,1 0,82 1,8 0,18 0,5 0,48 0,7 0,42 0,7 0,40 Espécie x Autotomia x Sexo 0,0 0,88 2,6 0,11 1,0 0,32 0,1 0,79 0,0 0,86 0,2 0,62 0,1 0,77 0,3 0,58 1,3 0,25 Espécie e autotomia (C. littoralis , C. ocellifer , Tamanho PE4 DED4P PFEM LAMMAO LAMPE FA11 FA12 FA17 C. nativo ) (B) F p F p F p F p F p F p F p F p F p Espécie 70,6 <0,01 0,7 0,52 7,0 <0,01 5,3 <0,01 2,6 0,08 0,7 0,51 6,3 <0,01 5,7 <0,01 3,0 0,05 Autotomia 14,8 <0,01 0,9 0,35 0,6 0,45 0,4 0,53 1,8 0,18 0,0 0,87 5,4 0,02 6,0 0,01 6,0 0,02 Espécie x Autotomia 1,8 0,17 1,5 0,23 1,1 0,32 1,1 0,32 0,9 0,40 1,3 0,28 0,2 0,80 0,2 0,81 0,0 0,96 Sexo e autotomia Tamanho PE4 DED4P PFEM LAMMAO LAMPE FA11 FA12 FA17 (todas espécies) (C) F p F p F p F p F p F p F p F p F p Autotomia 36,2 <0,01 0,6 0,42 0,0 0,88 0,5 0,47 1,3 0,26 0,1 0,70 10,7 <0,01 11,8 <0,01 9,6 <0,01 Sexo 19,5 <0,01 0,1 0,75 3,3 0,07 0,2 0,65 0,8 0,37 0,0 0,94 0,0 0,89 0,5 0,50 0,1 0,73 Autotomia x Sexo 11,2 <0,01 0,2 0,68 0,0 0,91 0,0 0,96 0,3 0,61 0,5 0,46 1,6 0,20 3,4 0,07 1,5 0,22

Legenda: PE4 = comprimento do pé; DED4P = comprimento do 4º dedo do pé; PFEM = poros femorais; LAMMAO = lamelas do 4º dedo da mão; LAMPE = lamelas do 4º dedo do pé; 11 = − ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; 17 = como variáveis dependentes. Para cada variável dependente foram feitas três ANOVAS incluindo como variáveis independentes: (A) a autotomia caudal (com e sem autotomia), sexo (machos e fêmeas) e espécie ( C. ocellifer e C. littoralis ); (B) autotomia caudal (com e sem autotomia) e espécie ( C. ocellifer , C. littoralis e C. nativo ); (C) sexo (machos e fêmeas) e autotomia caudal (com e sem autotomia), utilizando dados de todas as espécies.

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Figura 3 - Diagramas de Box plot dos valores dos índices de assimetria flutuante para caracteres múltiplos FA11, FA12 e FA17 para as espécies de Cnemidophorus em áreas de restinga ao longo da costa do Brasil, com e sem evidências de autotomia caudal.

Legenda: Estão representados nos box plots a média (círculo), a média ± 1 desvio padrão (caixa) e a média ± 2 desvio padrão ( whiskers ). 11 = − ; FA12 = número total de caracteres assimétricos independente do valor do desvio entre os caracteres; 17 = .

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Não houve associação entre sexo e autotomia ( Χ2 = 0,39; p = 0,53), uma vez que a frequência observada não foi diferente da frequência esperada para todos os grupos (Tabela 5).

Tabela 5 - Valores observados e esperados (entre parênteses) usados para testar a independência entre evidência de autotomia e sexo através de um teste de Χ2 nas espécies de Cnemidophorus em áreas de restinga ao longo da costa do Brasil. Sexo M F Totais Com Autotomia 39 (36,39) 67 (69,61) 106 Sem autotomia 99 (101,61) 197 (194,39) 296 Totais 138 264 402

173

4.4 Discussão

Os maiores valores de AF foram encontrados nos Cnemidophorus com vestígios de autotomia caudal. Isto provavelmente se deve à reduzida aptidão dos indivíduos que executaram a autotomia. A discussão sobre se a autotomia caudal representa uma vantagem ou uma desvantagem para a sobrevida dos lagartos é presente na literatura científica (Arnold 1984; Seligmann et al. 2003a, 2003b). Existe o argumento de que indivíduos com autotomia caudal, por terem sobrevivido a uma tentativa de predação, seriam aqueles com maiores valores de aptidão enquanto os indivíduos com menores valores de aptidão seriam predados antes de executarem a autotomia. Entretanto, diversos estudos já demonstraram que a autotomia caudal nos lagartos reduz a performance de locomoção, diminui o status social, reduz a reserva de gordura corpórea, reduz a capacidade reprodutiva das fêmeas, diminui a taxa de crescimento e os torna mais vulneráveis a predações subsequentes (Bateman e Fleming 2009). O nosso estudo confirma esse padrão de associação entre baixa da aptidão e ocorrência de autotomia caudal. O argumento de que indivíduos com autotomia seriam mais aptos do que aqueles sem vestígio de autotomia caudal é hipotético uma vez que para prova-lo precisaríamos ter acesso aos indivíduos já predados. Neste estudo, partimos do pressuposto que a AF é uma medida da ID e que esta influencia na aptidão (Clarke 1995). Logo os indivíduos de Cnemidophorus com maiores valores de AF, por possuírem valores reduzidos na aptidão, precisariam recorrer mais à autotomia caudal para fuga do predador do que indivíduos com baixos valores de AF. Ou seja, corroboramos a hipótese de que a autotomia caudal, presente mais frequentemente nos indivíduos com altos valores de AF, é um indicativo de baixa aptidão nos Cnemidophorus de restinga. Indivíduos com vestígio de autotomia caudal tiveram maior comprimento rostro-cloacal. Este resultado é coerente com o esperado uma vez que indivíduos mais velhos (e portanto maiores) estão a mais tempo expostos à riscos de predação ou a outros eventos que possam causar a autotomia caudal (Tinkle e Ballinger 1972; Parker e Pianka 1973; Vitt et al. 1977; Rocha 1993; Bateman e Fleming 2009). Além do tempo de exposição, existem outras possíveis explicações para a diferenciação

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na frequência de autotomia entre jovens e adultos. A combinação entre o sucesso da predação e o comportamento anti-predação é uma delas. Daniels et al. (1986) demonstraram que jovens de Christinus marmoratus são mais suscetíveis à predação (taxa de captura de 74%) por um pequeno marsupial ( Antechinus swainsonii ) do que adultos (taxa de captura de 24%). Eles ainda indicaram que 62% dos adultos usaram autotomia caudal para escaparem do predador, contra apenas 7% dos juvenis. Variações na preferência no uso do hábitat também podem ocorrer ao longo do desenvolvimento dos lagartos (Schall 1974). Entretanto, à partir dos dados que dispomos para este trabalho, inferências além do tempo de exposição sobre indivíduos com autotomia terem maior tamanho são especulativas. O tamanho dos indivíduos também variou entre as espécies estudadas (Menezes 2008, Menezes e Rocha no prelo). Houve variação do tamanho com relação ao sexo apenas quando as cinco espécies de Cnemidophorus foram consideradas conjuntamente. O mesmo ocorreu com a interação entre autotomia e sexo. Os machos com autotomia têm um tamanho corpóreo maior em relação aos machos sem autotomia e às fêmeas com e sem autotomia. Acreditamos que a presença dos indivíduos exclusivamente fêmeas de C. nativo (por se tratar de espécie unissexual) na análise conjunta das espécies influenciou no resultado do tamanho entre sexos e na interação entre autotomia e sexo. Incluído o efeito das espécies como variável independente, o tamanho não se diferenciou entre os sexos. Não houve associação entre ocorrência de autotomia caudal e sexo. Isso é comumente encontrada em espécies que, aparentemente, não têm um comportamento agressivo [por exemplo, Cnemidophorus tigris (Pianka 1970; Parker 1972; Schall e Pianka 1980), C. ocellifer (Menezes et al. 2011); Liolemus lutzae (Rocha 1993); Tropidurus itambere e Mabuya frenata (Van Sluys et al. 2002)] (Parker 1972). Uma vez ausentes tais interações intraespecíficas não haverá eventos de autotomia caudal relacionada a conflitos territoriais e/ou sexuais. A ocorrência de autotomia caudal nas espécies de Cnemidophorus de restinga com diferentes tamanhos e em proporções semelhantes tanto em machos quanto em fêmeas indica uma menor importância da perda da cauda como resultado de encontros intraespecíficos. O uso dos índices de AF multi-caracteres se provou útil por serem as únicas medidas de assimetria analisadas onde identificamos relação com a ocorrência de

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autotomia caudal. Combinando a assimetria de diversos caracteres de um organismo em um único índice, aumenta-se a capacidade de detectar diferenças da ID entre os indivíduos, uma vez que cada caractere fornece uma estimativa independente da ID subjacente (Palmer 1994; Gangestad e Thornhill 1999; Palmer e Strobeck 2003). Além disso, desvios na simetria de um organismo baseados em índices que combinam informações de vários caracteres produzem estimativas mais confiáveis da ID individual do que índices baseados em um único caractere (Leary e Allendorf 1989; Leung et al. 2000; Palmer e Strobeck 2003). É acrescido mais um grau de liberdade na estimativa para cada caractere adicionado ao índice (Palmer e Strobeck 2003). Apesar de também identificarmos um aumento da AF dos caracteres individualmente analisados nos lagartos com autotomia caudal, esta relação não foi significativa. Provavelmente a ID afetou cada caractere com uma intensidade diferente e não forte o suficiente para se diferenciar de forma significativa entre os grupos. Em nossas análises, apesar de encontramos frequentemente diferenciações das AF e dos índices entre as espécies, não houve um padrão quanto às espécies com menores e maiores valores de AF entre os caracteres avaliados. A assimetria se comportou de forma diferenciada para cada caractere em cada espécie. Indivíduos de Cnemidophorus ocellifer , por exemplo, apresentaram maior frequência de AF para o caractere poro femoral e a menor frequência de AF para o caractere lamela da mão quando comparados com indivíduos de outras espécies. Em geral, assimetrias sutis de um caractere raramente se correlacionam com as assimetrias sutis de outros caracteres em um mesmo indivíduo (Soulé e Couzin-Roudy 1982; Møller e Swaddle 1997; Palmer e Strobeck 2003). Assim, mais uma vez destacamos a importância da AF para caracteres múltiplos, onde o somatório de efeitos sutis dos caracteres individuais aumentará a confiança e o potencial de identificação da ID individual (Palmer e Strobeck 2003). A frequência de indivíduos com evidências de autotomia caudal variou entre as espécies e entre as populações de Cnemidophorus nas restingas estudadas. O efeito filogenético responsável pela diferenciação na capacidade de autotomia entre as espécies (Zani 1996) parece ter tido pouca importância uma vez que houve variação de mais de 100% nas frequências de autotomia entre as populações de uma mesma espécie. Pianka (1970) demonstrou que a frequência de autotomia

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caudal de populações de C. tigris distribuídas ao longo de um gradiente latitudinal na América do Norte aumentou do norte para o sul. O autor sugere que a frequência de autotomia em uma população provavelmente está diretamente relacionada com a riqueza e diversidade de predadores (Pianka 1970). Provavelmente, a variação na frequência de autotomia caudal nas populações das cinco espécies de Cnemidophorus de restinga estudadas também seja melhor explicada pela variação na intensidade de predação populacional. Estudos acompanhando a história de vida das espécies e elucidando suas interações com a comunidade ao longo da ontogênese poderiam melhorar a nossa compreensão sobre o comportamento de autotomia caudal nesses organismos. Concluímos que a execução da autotomia caudal pelos Cnemidophorus de restinga parece ser mais frequente em eventos de fuga de potencial predador do que em interações intraespecíficas. Além disso, indivíduos com autotomia apresentam maior tamanho corporal, provavelmente devido a estes possuírem mais tempo de exposição à predação. Não encontramos diferenciação entre as espécies na frequência de autotomia caudal, ocorrendo uma grande variação desta em diferentes populações. Sugerimos que a variação da intensidade de predação entre as diferentes populações possa melhor explicar a frequência de autotomia. Por fim, os nossos resultados permitem aferir que indivíduos de Cnemidophorus de restinga com autotomia caudal possuem menor aptidão, que está relacionada com o aumento da AF. Resultado este de ordem oposta à literatura científica onde a autotomia caudal irá resultar na diminuição da aptidão nos lagartos (Arnold 1984, 1988; Bateman e Fleming 2009). Provavelmente a relação de dependência entre autotomia caudal e aptidão ocorra nos dois sentidos, ou seja, indivíduos com menor aptidão são mais suscetíveis a realizar a autotomia caudal e esta, uma vez ocorrida, irá diminuir ainda mais a aptidão desses indivíduos.

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

Iniciamos esta tese quantificando e analisando as tendências na literatura científica referentes aos estudos de assimetria em répteis. Após triarmos os registros encontrados 60 artigos que abrangem a investigação de assimetria em répteis publicados até o ano de 2012. O número de publicações aumentou nas duas últimas décadas. Os lagartos foram o grupo mais estudado. A maioria dos estudos envolveu o uso de apenas caracteres merísticos para a análise de assimetria, e evidenciaram a ocorrência de assimetria flutuante. Alguns estudos não confirmaram a relação entre assimetria em répteis como resultado da instabilidade do desenvolvimento e o estresse ambiental e genético. Entretanto, a maioria dos resultados parece indicar que: perturbações ambientais aumentam a AF nas populações, fêmeas tendem a escolher machos com características sexuais simétricas, a instabilidade térmica durante o desenvolvimento do ovo pode produzir indivíduos com maior assimetria, a ocorrência de lesões é mais frequente em indivíduos assimétricos para um determinado lado e há uma correlação negativa entre a assimetria e o desempenho locomotor. Considerando os nossos critério de busca, não encontramos estudos sobre assimetria em répteis na América do Sul. No segundo capítulo encontramos alguns padrões de assimetria flutuante associados à ecologia das espécies de Cnemidophorus em áreas de restinga ao longo da costa leste brasileira. Os agentes estressores ambientais relacionados para cada população nas 15 áreas de restinga avaliadas se associaram com a assimetria flutuante dos indivíduos analisados. Houve relação positiva entre a AF e a densidade das populações de Cnemidophorus , negativa entre a AF e o nível de degradação ambiental e a relação entre a AF e a concentração de mercúrio nas populações variou entre as espécies. Provavelmente os agentes estressores ambientais avaliados atuam com intensidades diferentes. O nível de degradação ambiental e a concentração de mercúrio causariam a deterioração precoce dos indivíduos com maiores valores de AF e isso resulta em uma relação inversa entre esses estresses e a AF das populações. Independente da direção encontrada na associação entre a AF e os agentes estressores, a relação entre eles confirma o uso da AF nos

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Cnemidophorus de restinga como estimativa da instabilidade do desenvolvimento influenciada pelo estresse ambiental. No terceiro e último capítulo, relacionamos a autotomia caudal dos Cnemidophorus com o tamanho e com a AF. Indivíduos com vestígios de autotomia caudal tiveram maiores valores de AF, o que pode ser um indicativo de que indivíduos com menor aptidão efetuam mais autotomia caudal do que aqueles com maior aptidão. Os Cnemidophorus com evidências de autotomia também tiveram maior tamanho corpóreo, provavelmente devido a estes estarem expostos a mais tempo aos riscos de predação. Não encontramos diferenciação entre as espécies na frequência de autotomia caudal sendo esta talvez melhor explicada por fatores ambientais como a intensidade de predação. Estudos acompanhando a história de vida das espécies e elucidando suas interações com a comunidade ao longo da ontogênese poderiam melhorar a nossa compreensão sobre o comportamento de autotomia caudal nos lagartos. Os índices de AF para caracteres múltiplos se mostraram mais eficientes do que o índice de AF para caracteres individuais nas comparações entre indivíduos vivendo em populações com diferentes níveis de estresse e entre indivíduos com e sem autotomia caudal. Vários caracteres métricos medidos foram excluídos das análises de AF por apresentarem altos valores de erro de medição. Sugerimos que em estudos futuros de assimetria em lagartos sejam utilizadas ferramentas de medição para caracteres métricos ainda mais precisas do que os paquímetros digitais, como por exemplo a análise da morfometria via software. Assim, o erro de medição dos caracteres métricos será pequeno. Recomendamos também o uso de caracteres merísticos como escamas e poros femorais, onde o erro de medição é praticamente nulo.

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APÊNDICE A – Média ( ), desvio padrão (DP), máximo e mínimo dos caracteres merísticos das espécies de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil utilizados no estudo. Cnemidophorus abaetensis Cnemidophorus lacertoides Cnemidophorus littoralis Cnemidophorus nativo Cnemidophorus ocellifer (N = 23) (N = 41) (N = 132) (N = 189) (N = 183) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) Placas pré-anais * 3,0±0,2 (3–4) 3,0 3,0±0,1 (3–4) 3,0 3,0 Escamas ventrais longitudinais * 34,6±0,8 (33–36) 34,1±1,0 (32–36) 34,4±1,1 (32–36) 33,8±1,0 (31–37) 28,7±0,8 (26–31) Escamas ventrais transversais * 8,0 8,0 8,0 8,0±0,3 (4–8) 8,0±0,2 (5–8) Escamas ao redor da calda * 29,2±2 (24–32) 31,3±1,5 (28–35) 30,0±1,7 (26–35) 26,9±2,0 (22–33) 26,9±1,8 (22–32) Escamas dorsais * 261,8±16,2 (232–288) 231,3±8,5 (217–254) 211,8±19,8 (176–262) 218,4±15,3 (187–255) 214,6±13,4 (179–250) Escamas parietais * 4,2±0,9 (3–5) 4,9±0,4 (3–5) 4,6±0,7 (3–5) 5,0±0,2 (3–5) 4,8±0,5 (3–6) PFem 13,5±0,7 (12–15) 7,8±0,7 (6–10) 15,9±1,2 (11–19) 12,2±0,9 (9–14) 9,6±0,9 (7–12) Lam4M 17,5±0,7 (16–19) 15,3±0,6 (14–17) 19,4±0,9(17–22) 17,6±1,2 (14–21) 16,8±1,1 (13–20) Lam4P 32,5±1,2 (30–36) 29,1±1,1 (26–31) 33,6±1,3 (29–38) 30,0±1,7 (25–35) 29,7±1,9 (24–34) Suproc 3,3±0,4 (3–4) 3,0±0,2 (3–4) 4,0±0,2 (3–5) 3,6±0,5 (2–5) 4,0±0,1 (3–5) Supracil 6,7±0,4 (6–7) 5,1±0,4 (4–7) 7,3±1,3 (4–11) 6,3±0,7 (4–8) 5,0±0,2 (4–6) Suprlab 5,8±0,4 (5–6) 6,5±0,5 (5–8) 7,1±0,7 (5–10) 7,1±0,3 (6–9) 6,1±0,3 (5–8) Infralab 5,1±0,3 (5–6) 5,3±0,4 (5–6) 5,7±0,5 (4–7) 5,7±0,7 (5–8) 5,2±0,3 (4–7) Chin shields 4,4±0,5 (4–5) 4,6±0,5 (4–6) 5,0±0,2 (4–6) 5,0±0,2 (4–7) 4,4±0,6 (3–6)

Legenda: PFem = Poros femorais, Lam4M = Lamelas do 4º dedo da mão, Lam4P = Lamelas do 4º dedo do pé, Suproc = Escamas supraoculares, Supracil = Escamas supraciliares, Suprlab = Escamas supralabiais, Infralab = Escamas infralabiais. Nota: O símbolo * indica os caracteres bilaterais.

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APÊNDICE B – Média ( ), desvio padrão (SD), máximo e mínimo, em milímetros, dos caracteres métricos das espécies de Cnemidophorus de restingas ao longo da costa do Brasil utilizados no estudo. Cnemidophorus abaetensis Cnemidophorus lacertoides Cnemidophorus littoralis Cnemidophorus nativo Cnemidophorus ocellifer (N = 23) (N = 41) (N = 132) (N = 189) (N = 183) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) ±DP (min–max) CRC 53,4±12,9 (32,5–71,4) 57,3±4,5 (46,6–66,6) 60,0±12,1 (32,2–82,1) 49,5±11,0 (30,34–75,9) 47,7±7,6 (28,9–69,7) Cabeça 8,0±1,7 (5,5–10,7) 8,6±0,7 (7,2–10,0) 8,8±2,1 (4,8–15,0) 7,3±1,3 (4,7–10,2) 7,4±1,2 (5,0–10,5) Lobau * 1,9±0,3 (1,2–2,7) 2,0±0,2 (1,5–2,9) 2,1±0,3 (1,3–3,0) 1,9±0,3 (1,1–2,7) 1,8±0,2 (1,1–2,4) Olho * 3,9±0,6 (2,9–5,0) 3,1±0,2 (2,6–3,6) 3,5±0,5 (2,0–4,9) 3,2±0,5 (2,0–4,2) 3,0±0,4 (1,8–4,3) NarTim * 14,2±2,8 (9,9–18,7) 13,1±0,9 (11,2–14,6) 15,3±2,9 (9,2–21,7) 12,8±2,1 (9,2–17,5) 12,4±1,7 (8,6–18,2) Braço * 4,7±1,0 (3,0–6,5) 4,7±0,4 (3,5–5,2) 5,3±1,1 (3,1–7,7) 4,2±0,8 (2,5–6,3) 4,6±0,7 (3,1–7,2) Mão4 * 8,1±1,6 (5,4–11,4) 7,3±0,4 (6,2–8,7) 8,9±1,3 (5,4–11,8) 7,3±1,1 (4,6–10,3) 6,9±0,8 (4,4–9,5) Ded4M * 5,0±0,9 (3,5–7,0) 4,4±0,4 (3,5–5,8) 5,7±0,8 (3,5–7,2) 4,5±0,7 (2,8–6,0) 4,2±0,6 (2,5–6,2) Perna * 6,9±1,7 (4,5–9,1) 7,0±0,8 (4,5–8,7) 8,0±1,5 (4,3–11,2) 6,5±1,3 (4,0–9,6) 7,0±1,1 (4,2–10,1) Pé4 * 21,0±4,0 (14,9–27,8) 17,5±1,0 (15,2–19,9) 21,9±3,6 (13,4–27,9) 18,1±3,1 (12,4–25,3) 16,8±2,2 (10,8–23,0) Ded4P * 13,6±2,4 (9,5–17,5) 10,9±0,6 (9,5–12,7) 14,2±2,3 (8,8–18,5) 11,3±1,8 (8,0–15,6) 10,4±1,4 (7,0–14,5)

Legenda: CRC = comprimento rostro-cloacal, Cabeça = comprimento da cabaça, Lobau = distância Lóbulo-auricular, Olho = comprimento do olho, NarTim = distância narina-tímpano, Braço = comprimento do braço, Mao4 = comprimento da mão, Ded4M = coprimento do 4º dedo da mão, Perna = comprimento da perna, Pe4 = comprimento do pé, Ded4P = comprimento do 4º dedo do pé. Nota: O símbolo * indica os caracteres bilaterais.