Analyse De La Variabilité Saisonnière De La Diversité Fonctionnelle Et De La

Analyse de la variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle et de la dynamique des traits liés à l’activité trophique de la microméiofaune dans un biofilm d’eau douce M. Wagner

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M. Wagner. Analyse de la variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle et de la dynamique des traits liés à l’activité trophique de la microméiofaune dans un biofilm d’eau douce. Sciences de l’environnement. 2018. hal-02607685

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Analyse de la variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle et de la dynamique des traits liés à l'activité trophique de la microméiofaune dans un biofilm d'eau douce

Auteure Margot Wagner

CENTRE IRSTEA DE BORDEAUX, UNITE EABX, EQUIPE ECOVEA Encadrante Julie Neury-Ormanni Co-encadrement Jacky Vedrenne et Maud Pierre

UNIVERSITE DE RENNES 1

MASTER MENTION BEE . PARCOURS MODELISATION EN ECOLOGIE . PREMIERE ANNEE Référente universitaire Alexandrine Pannard

Période de stage : du 3 avril au 31 juillet 2018 Soutenu à Rennes le : 13 juin 2018

INTRODUCTION

En écologie, le lien entre réseau trophique et diversité reste une question fondamentale souvent mise en relation avec la structure des communautés biologiques (Paine, 1966), voire de la structure de l’écosystème. Martin et al. (2016) ont montré, par exemple, que la diversité des poissons de rivière a une influence sur les propriétés de leur habitat. Dans le contexte des structures biologiques et du contrôle bottom-up ou top-down, Hillebrand (2002) a observé que, dans le biofilm, l’effet top-down entraîne une réponse plus immédiate que l’effet bottom-up, les deux contrôles existant mutuellement. Le biofilm est un écosystème benthique complexe dans lequel s’assemblent des cellules et leurs sécrétions extracellulaires sur les substrats solides (galets, bois, plantes) comme les surfaces meubles (sable, vase) des cours d’eaux. Ils sont essentiellement composés de microalgues (principalement de diatomées, de chlorophycées et de cyanobactéries), d’une micro-méiofaune diversifiée associée (protozoaires, petits métazoaires), de larves aquatiques de divers macroinvertébrés (Chironomidae …) ainsi que de bactéries et de leurs exsudats (Kanavillil and Kurissery 2013). A la base du fonctionnement des écosystèmes aquatiques en termes de production primaire et de recyclage des nutriments, sa structuration en « forêt miniature » en fait un refuge idéal où interagissent de nombreuses espèces de différents règnes. Le biofilm est ainsi un microécosystème idéal pour l’étude des interactions trophiques (Zhang et al., 2012; Yang et al., 2016; Canter et al., 2018). Les consommateurs primaires des biofilms d’eau douce font partie de la microméiofaune (échelle de taille : 20µm – 2mm) et concernent entre autres des taxons comme les protozoaires (ciliés, thécamœbiens, amibes, héliozoaires), les rotifères et les oligochètes. Les organismes de la microméiofaune sont des acteurs majeurs de la boucle microbienne dans les milieux aquatiques. Les protistes, par exemple, exercent un lien essentiel entre le pico- et nano-plancton et les niveaux trophiques supérieurs, en particulier dans des environnements comme les eaux océaniques oligotrophes où la production primaire est effectuée par des organismes trop petits pour que de plus grands métazoaires puissent les consommer (Sherr & Sherr, 1988). Ce rôle clé de transfert de flux d’énergie a déjà fait l’objet de plusieurs études soulignant le lien qu’ils forment entre les bactéries, cyanobactéries, microalgues et la macrofaune dans divers milieux aquatiques (Azam et al., 1983; Caron & Goldman, 1988; Sanders & Wickham, 1993; Finlay & Esteban, 1998; Lischke et al., 2016) dont le biofilm (Elwood & Nelson, 1972; Yang et al., 2016). Mialet et al. (2013) ont ainsi montré que les rotifères bdelloides peuvent ingérer une fraction substantielle (jusqu’à 28%) de la biomasse

1 cyanobactérienne du biofilm, en mettant en évidence leur comportement trophique hautement sélectif. La dynamique de population de la microméiofaune varie selon la composition en producteurs primaires du biofilm (Kathol et al., 2011) et selon des contraintes abiotiques liées aux cycles saisonniers (Sanders & Wickham, 1993) qui en modifient la structure et le fonctionnement (Battin et al., 2016). De par leur cycle de vie plus long que celui de leurs proies, ces consommateurs primaires sont plus sensibles aux changements environnementaux (Petchey et al., 1999). En dépit de son potentiel en bioindication (Jiang et al., 2011; Wu et al., 2016), la microméiofaune a longtemps été négligée et peu de données existent aujourd’hui sur la fluctuation de ces populations, notamment temporelles (Neury-Ormanni et al., 2016). Cette étude s’inscrit ainsi dans l’exploration des variations saisonnières de la diversité bioécologique au sein des communautés de la microméiofaune en relation avec leur activité trophique. L’étude de la diversité des organismes se fait traditionnellement à partir de leur taxonomie même si cela peut s’avérer problématique (Bortolus, 2008). Pour s’affranchir des limites inhérentes à la taxonomie, on peut aborder la question par l’étude de la morphologie (Stanca et al., 2013; Zhao et al., 2016) ou encore par l’étude des traits fonctionnels (Villéger et al., 2008; Gravel et al., 2016). L’écologie fonctionnelle est par exemple utilisée pour l’étude des protozoaires de milieux aquatiques divers (Pratt & Cairns, 1985; Zhang et al., 2012; Xu et al., 2014; Weisse et al., 2016; Yang et al., 2016; Weisse, 2017; Zhong et al., 2017; Xu et al., 2018). Néanmoins , les approches d’écologie fonctionnelles portent plus communément sur d’autres organismes plus grands et plus facilement identifiables avec des traits mieux connus comme les macroinvertébrés (Cummins & Klug, 1979). Dans le cadre de cette étude, les communautés de biofilms d’un lac hypereutrophe ont ainsi été observées et analysées avec une approche fonctionnelle afin de : (1) établir des guildes fonctionnelles comme Mitra et al. (2016) l’ont, eux, fait sur la base de la mixotrophie des protistes planctoniques, (2) résumer la composition en guildes et/ou traits fonctionnels des communautés selon les saisons, (3) résumer la dynamique de mesures de diversité fonctionnelle, (4) établir si les variations des traits fonctionnels sont bien dépendantes (directement ou indirectement) de caractéristiques abiotiques liées à la saisonnalité (température, luminosité, etc.).

MATERIEL ET METHODES

Echantillonnage Les données ont été recueillies par Julie Neury-Ormanni et Jacky Vedrenne (Irstea, données non publiées) selon le protocole décrit ci-dessous. Des lames de verre (au total 24 lames, de dimensions : 27,5x8 cm) disposées parallèlement dans des cagettes ont été colonisées par le biofilm dans un lac hypereutrophe sans pesticide (Neury-Ormanni, données non publiées) en Gironde (France, coordonnées GPS : 44°46'30.0"N 0°41'44.4"W) à une profondeur fixe de 15-20 cm. Des échantillonnages ont été réalisés aux jours 7, 14, 21 et 28 de la colonisation du biofilm par la collection aléatoire de trois lames. Ces manipulations ont été répétées pour deux saisons : hiver (Février 2017) et printemps (Avril 2017).

Mise en forme des données 1. Liste des espèces par échantillonnage : Matrice L A chaque échantillonnage, l’identification et le comptage des organismes ont été faits à l’aide d’un microscope optique droit Leica DMLS à contraste de phase. Les organismes identifiés – grâce à des ouvrages de référence et des sites internet de taxonomie – ont été admis comme faisant partie de quatre phyla principaux : des ciliés, des rotifères, des amiboïdes1 et des oligochètes. Pour l’analyse, seuls les taxons présentant une abondance relative supérieure à 0,7% lors des échantillonnages ont été conservés soit 35 taxons (Tableau 1). La matrice L décrit l’abondance des taxons par relevé et concerne au total 24 relevés (3 lames collectées pour 4 stades de colonisation et cela sur 2 saisons) et 35 taxons. Tableau 1. Liste des 35 espèces retenues pour les matrices L et R.

Taxon Phylum Code Taxon Phylum Code Actinophrys sol Hacrobia ACTSOL Histiobalantium natans Ciliophora HISTNAT Amoeba leningradensis Amoebozoa AMOLEN Keratella sp Rotifera KERSPP Arcella discoides Amoebozoa ARCDIS Lecane lunaris Rotifera LECLUN Arcella gibosa Amoebozoa ARCGIB Lecane stokesii Rotifera LECTSO Aspidisca cicada Ciliophora ASPCIC Litonotus lamella Ciliophora LITLAM Brachionus quadridentatus Rotifera BRAQUA Nais sp Oligochaeta NAISPP Campanella umbellaria Ciliophora CAMUMB Notommata oculifera Rotifera NOTOCU Centropyxis aculeata Amoebozoa CENACU Polychaos dubium Amoebozoa POLDUB Centropyxis aerophila Amoebozoa CENAER Pristina sp Oligochaeta PRISPP Cephalodella forficata Rotifera CEPFOR Quadrulella variabilis Amoebozoa QUAVAR Cinetochilum margaritaceum Ciliophora CINMAR Rotaria rotatoria Rotifera ROTROT Codonella cratera Ciliophora CODCRA Saccamoeba limax Amoebozoa SACLIM Coleps hirtus Ciliophora COLHIR Sphaerastrum fockei Heliozoa SPHOC Collotheca ornata Rotifera COLORN Stentor roeselii Ciliophora STEROE Difflugia sp Amoebozoa DIFSPP Trichocerca similis Rotifera TRISIM Euglypha acanthophora Cercozoa EUGACA Trinema lineare Cercozoa TRILIN Euglypha sp Cercozoa EUGSPP Vorticella campanula Ciliophora VORCAM Gastropus hyptopus Rotifera GASHYP

1 Les amiboïdes regroupent les phyla Amoebozoa, Hacrobia, Heliozoa et Cercozoa. 3

2. Traits bioécologiques : Matrice Q Les données sur les traits morpho-fonctionnels liés à l’activité trophique pour la microméiofaune ont été rassemblées à partir de la littérature existante et d’observations directes lors des échantillonnages. Seuls les taxons ayant une abondance relative supérieure à 0,7% ont été étudiés (voir matrice L). Les traits ont été sélectionnés avant analyse : les traits pour lesquels les informations étaient manquantes, ceux pour lesquels il n’y avait pas de variation entre les taxons choisis ou non informatifs ont été écartés. La qualité « non-informative » a été déterminée en réalisant un test d’indépendance (test exact de Fisher) (Fisher, 1935 d'après Agresti, 1992) entre la variable espèce et chaque variable caractérisant un trait fonctionnel. De cette manière, le trait « microhabitat » s’est révélé non discriminant pour les différentes espèces (P = 0,94) et a donc été écarté puisque non informatif. Seize traits, avec 128 modalités au total présentées dans le tableau 2, ont été conservés dans la matrice Q pour 35 taxons. Chaque espèce pouvant, pour certains traits, remplir plusieurs modalités, la matrice Q « traits par taxon » a pris la forme d’un tableau binaire.

Tableau 2. Liste des 16 traits (128 modalités) retenus pour la matrice Q des traits morpho-fonctionnels.

Trait Modalité Code Trait Modalité Code Trait Modalité Code 20 – 99 µm Lx1 0 – 20 µm TpA1 Aucun Dor1 100 – 249 µm Lx2 21 – 50 µm TpA2 Cils Dor2 Taille des Longueur 250 – 999 µm Lx3 >50 µm TpA3 Cirrhes Dor3 proies maximale non limité par la 1000 – 20000 assimilables Couronne Lx4 taille de la TpA4 Dor4 µm Organes de ciliaire bouche déplacement Algues Nou1 Antérieure Bou1 Pied Dor5 filamenteuses Algues Pseudopodes / Nou2 Aucune Bou2 Dor6 unicellulaires Cytoplasme Position de la Algues vertes Nou3 Latérale Bou3 Soies Dor7 bouche Algues vertes Nou4 Postérieure Bou4 Très lent Dvi1 filamenteuses Algues vertes Nou5 Ventrale Bou5 Lent Dvi2 unicellulaires Cavité buccale Bactéries Nou6 Cap1 Moyen Dvi3 profonde Ciliature buccale (Adoral Zone of Ciliés Nou7 Cap2 Vitesse de Rapide Dvi4 membranelles Nourriture déplacement (AZM)) (1/2) Ciliature buccale Cyanobactéries Nou8 (cinéties Cap3 Très rapide Dvi5 Mode/organes périorales) de capture des Ciliature buccale proies (cinétosomes Détritus Nou9 Cap4 Nulle Dvi6 (1/2) membrane ondulante) Ciliature buccale Diatomées Nou10 (haplocinétie Cap5 Autogamie Rep1 parorale) Mode de Ciliature buccale reproduction (membrane (1/2) Microalgues Nou11 Cap6 Conjugaison Rep2 adorale = pseudo AZM)

Trait Modalité Code Trait Modalité Code Trait Modalité Code Ciliature buccale Particules Nou12 (Paroral Cap7 Gamétogamie Rep3 minérales membrane (PA)) Petits Ciliature buccale Œufs isolés Nou13 Cap8 Rep4 métazoaires (polycinétie) fixés Couronne Œufs isolés Phytoflagellés Nou14 Cap9 Rep5 ciliaire libres Nourriture Mode de Protistes Nou15 Cytopharynx Cap10 Ovipare Rep6 (2/2) reproduction Protistes Nou16 Cytostome Cap11 (2/2) Paratomie Rep7 hétérotrophes Rotifères Nou17 Extrusome Cap12 Parthénogénèse Rep8 Bactéries Reproduction Nou18 Infundibulum Cap13 Rep9 sulfureuses Mode/organes asexuée Reproduction Zooflagellés Nou19 de capture des Mastax forcipé Cap14 Rep10 proies sexuée Bactérivore Ral1 (2/2) Mastax mallé Cap15 Scissiparité Rep11 Cannibalisme Ral2 Mastax ramé Cap16 Aucune Sur1 Détritivore Ral3 Mastax unciné Cap17 Diapause Sur2 Mastax virgé à Herbivore Ral4 Cap18 Dormance Sur3 fulcrum long Régime Histophage Ral5 Nasse buccale Cap19 Stratégie de Extrusome Sur4 alimentaire Macrophage Ral6 Péristome Cap20 survie Oviposition Sur5 Protection du Microphage Ral7 Phagotrophie Cap21 Sur6 corps Pseudopodes / Omnivore Ral8 Cap22 Zoïde Sur7 axopodes Prédateur Ral9 Trompe Cap23 Branchies Res1 Aucune Mic1 Vestibules Cap24 Intestin Res2 Anaérobique, Organes de Membrane Relation avec Commensalisme Mic2 Boues ou Zone Di1 Res3 respiration plasmique les pélagique microalgues Consommateur Mic3 Aphotique Di2 Téguments Res4 primaire Symbiose Mic4 Benthique Di3 Endobenthique Sub1 Absorbeur / Fixation Mal1 Cosmopolite Di4 Sub2 Suceur permanente Distribution Fixation Broyeur Mal2 Epizoique Di5 Sub3 générale Relation au temporaire Mode Faible oxygène substrat d’alimentation Filtreur Mal3 Di6 Marcheur Sub4 dissous Phagocytose Mal4 Interstitiel Di7 Nageur Sub5 Reptation / Racleur Mal5 Pélagique Di8 Sub6 glisse Périphyton Di9 Photique Di10 Terre Di11 Colonial Vie1 Mode de vie Solitaire Vie2

3. Paramètres abiotiques : Matrice R Des paramètres abiotiques (Tableau 3) ont été mesurés deux fois par semaine en matinée (vers 10h) dont une fois lors de chaque échantillonnage biologique in situ (Neury-Ormanni & Jan, données non publiées). Parmi ces paramètres, la mesure de la quantité d’oxygène dissous -1 (ici à plus de 1,5 mgO2.L pour tous les échantillons) a permis de vérifier que le biofilm était représentatif d’un milieu oxygéné (photosynthèse active). La matrice R « paramètre abiotique par relevé » concerne ainsi 21 paramètres pour 8 relevés (1 analyse par relevé à raison de 4 relevés par saison, pour chacune des 2 saisons).

Tableau 3. Paramètres abiotiques relevés lors des échantillonnages des biofilms avec abréviations. Les valeurs indiquées sont les moyennes sur l’ensemble des échantillons, toutes saisons confondues, avec les intervalles de confiance à 95% (N = 8).

Paramètres physico-chimiques Paramètres physico-chimiques

- -1 Température (°C) Temp 12,4±3,4 Nitrates NO3 (mgN.L ) NO3 5e-05±4e-04 - -1 pH pH 6,5±0,3 Nitrites NO2 (mgN.L ) NO2 2e-04±5e-04 -1 + -1 Matières en suspension (mg.L ) MES 56,6±13,4 Ammonium NH4 (mgN.L ) NH4 0,03±0,04

Matière organique (% de MES) Mopercent 70,7±7,0 Calcium Ca2+ (mg.L-1) Ca 9,9±3,0 Azote organique (mgN.L-1) Norg 3,7±1,0 Chlorures Cl- (mg.L-1) Cl 19,5±0,6 Carbone organique (mgC.L-1) CorgT 16,3±9,0 Potassium K+ (mg.L-1) K 3,5±0,5 -1 + -1 Oxygène dissous (mgO2.L ) O2 5,6±2,1 Sodium Na (mg.L ) Na 10,9±0,4 Intensité lumineuse au niveau des 2- -1 lum 56,2±27,5 Sulfates SO4 (mg.L ) SO4 15,5±3,7 échantillons (µmol photon.m-²) Conductivité à 25°C (µS.cm-1) Cond 152±13 Magnésium Mg2+ (mg.L-1) Mg 1,6±0,5 Phosphore total (mgP.L-1) P 0,4±0,1 Titre alcalimétrique complet TAC 0,6±0,2 -1 + -1 Silice SiO2 (mg.L ) SiO2 1,6±0,6 (mmolH .L )

Analyses statistiques Toutes les analyses statistiques ont été menées à l’aide du logiciel R version 3.3.3 (R Core Team, 2016). 1. Détermination de guildes fonctionnelles Comment les organismes peuvent être regroupés selon leurs caractéristiques fonctionnelles ? Une Analyse Factorielle Multiple (AFM) (Escofier & Pages, 1984) a été effectuée sur le tableau disjonctif complet des modalités de chaque trait pour chaque espèce (matrice Q) avec regroupement des modalités par trait afin d’équilibrer le poids inter-traits lors de l’analyse. Les organismes ont ensuite été ordonnés selon leurs traits par une classification ascendante hiérarchique (CAH) (Bruynooghe, 1978) afin de dégager des groupes fonctionnels. Les packages « FactomineR » (Le et al., 2008) et « factoextra » (Kassambara & Mundt, 2017) ont été utilisés pour ces analyses et la visualisation des résultats.

2. Variabilité saisonnière des traits fonctionnels a) Indices de diversité fonctionnelle Comment caractériser la diversité fonctionnelle de la communauté ? A partir des matrices L et Q, quatre indices de diversité fonctionnelle ont été calculés grâce au package « FD » de R (Laliberté et al., 2014): (1) la richesse fonctionnelle (FRic) qui représente la quantité de fonctions occupées par la communauté, (2) l’uniformité fonctionnelle (FEve) qui décrit l’équitabilité de la distribution des traits fonctionnels au sein de la communauté, (3) la divergence fonctionnelle (FDiv) qui correspond à l’écart à la moyenne des

6 traits de la communauté, (4) la dispersion fonctionnelle (FDis) qui correspond, dans l’espace multidimensionnel des traits, à la distance entre la valeur du centroïde de toute les espèces et la valeur pour chaque espèce pondérée par l’abondance de chaque espèce (Villéger et al., 2008; Laliberté & Legendre, 2010) . Des tests de permutations non-paramétriques (Fisher, 1935) (statistique comparative : moyenne, nombre de répétitions : 10000) ont été menés sur ces indices afin de détecter une éventuelle différence significative pour une durée de colonisation et/ou une saison différente.

b) Composition fonctionnelle des communautés Quels traits fonctionnels sont les plus représentés au sein de la communauté ? A partir des matrices L et Q et à l’aide du package « FD » de R, les moyennes pondérées des traits pour la communauté (community-level weighted means of trait values, CWM) ont été calculées comme décrit dans l’article de Lavorel et al. (2007)

3. Lien entre l’environnement et les traits fonctionnels Existe-t-il des correspondances entre la variation des traits biologiques des espèces et celle des caractéristiques de l’environnement ? Une analyse sous contrainte à trois tableaux de type RLQ a été réalisée pour soumettre la faune à une double contrainte environnementale et fonctionnelle (Figure 1) (Dray & Dufour, 2007). Pour ce faire, des analyses en composantes principales (ACP) sont réalisées sur les deux matrices explicatives (R et Q) en pondérant les lignes par le score obtenu pour ces mêmes lignes par l’analyse factorielle des correspondances (AFC) de la matrice L. Pour la matrice L, la moyenne de l’abondance de chaque espèce a été faite à partir des réplicas afin de faire correspondre strictement les relevés entre les matrices R et L. Cette analyse a été menée à l’aide du package « ade4 » (Chessel et al., 2004; Dray & Dufour, 2007; Dray et al., 2007).

Figure 1.Schéma récapitulatif de l’analyse RLQ permettant de répondre à la question « Existe-t-il des correspondances entre la variation des traits biologiques des espèces et celle des caractéristiques environnementales ? »

RESULTATS

1. Détermination de guildes fonctionnelles Les groupes d’organismes dégagés par la CAH après l’AFM étaient fortement liés à la taxonomie avec quatre ensembles : les oligochètes, les rotifères, les ciliés et les amiboïdes. Il a donc été décidé pour la suite de travailler directement sur les traits et non pas sur des guildes fonctionnelles.

2. Variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle a) Indices de diversité fonctionnelle L’évolution des quatre indices de diversité fonctionnelle au cours de la colonisation du biofilm et des saisons est résumée dans la Figure 2. Au vu des résultats des tests de permutations, les valeurs de richesse fonctionnelle (Fric) étaient significativement plus hautes au printemps qu’en hiver (P = 0,003) avec une tendance croissante dans les deux cas. A l’inverse les valeurs moyennes de dispersion (FDis) avaient tendance à augmenter en hiver et à diminuer au printemps au cours de la colonisation (P = 0,003). La divergence (FDiv), elle, est restée plutôt stable en hiver et a eu tendance à augmenter au printemps (P = 0,003). Les valeurs pour l’équitabilité (FEve) sont, elles, restées stables entre les deux saisons (P > 0,05).

Figure 2. Valeurs des scores de quatre indices de diversité fonctionnelle par semaine de colonisation du biofilm par la microméiofaune (N=3) : richesse fonctionnelle (FRic), dispersion fonctionnelle (FDis), divergence fonctionnelle (FDiv) et uniformité fonctionnelle (FEve). Les valeurs de FEve, FRic et FDiv n’ont pas pu être calculées par manque d’espèces singulières pour le jour 7 au printemps. Les résultats des tests de permutations (10000 répétitions) entre les semaines au sein de chaque saison sont indiqués en bleu sous les graphes aux jours concernés (seuil de significativité : P < 0,1 ; « ns » si non significatif).

b) Composition fonctionnelle des communautés Les distributions de 11 traits fonctionnels directement impliqués dans l’activité trophique ont été résumées dans les Figures 3 et 4 (traits non redondants) ainsi que dans le Tableau 4 (traits apportant des informations complémentaires). Globalement les communautés de printemps étaient plus diversifiées que les communautés d’hiver. Au printemps les modifications semblaient basculer chaque semaine, progressivement, d’une communauté équilibrée vers la domination de quelques traits. En revanche, en hiver, la composition en traits a été très peu modifiée les 2 premières semaines avec une diversité assez faible, puis sur les 2 semaines suivantes cette composition s’est grandement diversifiée. Pour les deux saisons les proportions de macrophages et de prédateurs ont augmenté au cours du temps (Figure 3a), allant de pair avec l’augmentation des petits métazoaires comme source de nourriture (Tableau 4). Cependant, si en hiver les régimes alimentaires avaient tendance à se diversifier au cours du temps, trois groupes - les herbivores, les macrophages et les prédateurs - dominaient au printemps (Figure 3a). Ces modifications se sont aussi reflétées dans le type de nourriture consommée (Tableau 4). En hiver il s’agissait en grande majorité de bactéries, de microalgues et de phytoflagellés, avec une diversité alimentaire qui a augmenté. Au contraire, au printemps, bien que les sources alimentaires aient été plutôt équitablement réparties au jour 7, les microalgues et les petits métazoaires dominaient les sources de nourriture au jour 28. Les relations de la microméiofaune avec les microalgues ont montré des similarités entre les deux saisons : si les consommateurs primaires étaient majoritaires les trois premières semaines, leur proportion a peu à peu diminué jusqu’à la quatrième semaine au profit des organismes symbiotiques (Tableau 4). Le mode d’alimentation dominant a lui été modifié selon les saisons : durant tout l’hiver les filtreurs étaient majoritaires alors qu’au printemps, à partir de la troisième semaine, c’est la phagocytose qui prédominait (Figure 3b).

Figure 3. Variations temporelles des moyennes pondérées des traits « régime alimentaire » (a) et « mode d’alimentation » (b) pour la communauté pendant la colonisation du biofilm en hiver et au printemps.

Aussi bien en hiver qu’au printemps, les premiers organismes colonisateurs étaient à dominance vagile (Tableau 4) avec une bouche en position ventrale (Figure 4a). Le mode de déplacement au 28ème jour en hiver était équilibré entre reptation, fixation permanente et nage, tandis que la nage était alors favorisée au printemps (Tableau 4). L’utilisation de cils comme organes de déplacement a généralement diminué en proportion au cours des semaines (Tableau 4). Les pseudopodes, ainsi que la couronne ciliaire, faisaient office d’organes de déplacement remplaçant les cils en hiver, tandis qu’au printemps l’absence d’organes de déplacement dominait ; les vitesses de déplacements associées sont mises en évidence en Figure 4b : lent et très lent en hiver, nulle au printemps.

Figure 4. Variations temporelles des moyennes pondérées des traits « position de la bouche » (a) et « vitesse de déplacement » (b) pour la communauté pendant la colonisation du biofilm en hiver et au printemps.

Concernant le mode de capture, la communauté hivernale s’est diversifiée au cours de la colonisation alors que la communauté printanière a été progressivement dominée par la phagocytose par axopodes/pseudopodes (Tableau 4). Au bout de 28 jours de colonisation les communautés de printemps comprenaient en majorité des organismes de plus petite taille que les communautés d’hiver (Tableau 4). Ces dernières étaient composées d’organismes qui se nourrissent de proies dont la taille n’est pas un facteur limitant (Tableau 4). Pour les deux saisons, la taille des proies assimilables par la microméiofaune augmente fortement au cours de la maturation du biofilm.

Tableau 4. Synthèse de la répartition des modalités au sein de 7 traits morpho-fonctionnels. Les traits dominants sont indiqués nominativement; s’il n’y a pas de dominance marquée, il est indiqué « équilibre » avec le nombre de modalités concernées.

Hiver (jours) Traits 7 14 21 28 Longueur maximale 20-99 (58%), 250-999 (45%), 20-99 (90%) 20-99 (94%) (µm) 100-249 (29%) 100-249 (33%) Reptation (41%), Reptation (52%), Relation au substrat Reptation (90%) Reptation (85%) Fixation permanente (34%), Nageur (47%) Nageur (24%) Phytoflagellés (30%), Bactéries (35%), Nourriture Bactéries (29%), Microalgues (30%), Equilibre (10 modalités) Equilibre (11 modalités) Microalgues (29%) Phytoflagellés (30%) Taille des proies 0-20 (86%) 0-20 (79%) 21-50 (73%) >50 (43%), 21-50 (41%) assimilables (µm) Mode ou organes Equilibre (6 modalités) Equilibre (6 modalités) Equilibre (8 modalités) Equilibre (12 modalités) de capture Pseudopodes (45%), Couronne ciliaire (51%), Organes de Cils (86%) Cils (81%) Cils (28%), Cils (27%), déplacement Couronne ciliaire (26%) Pseudopodes (20%) Symbiose (37%), Relation avec les Consommateur (50%), Consommateur (98%) Consommateur (83%) Consommateur (31%), microalgues Aucune (49%) Aucune (27%) Printemps (jours) Traits 7 14 21 28 Longueur maximale 100-249 (46%), 20-99 (83%) 20-99 (81%) 20-99 (80%) (µm) 20-99 (38%) Fixation permanente (38%), Reptation (64%), Relation au substrat Nageur (36%), Nageur (88%) Nageur (91%) Nageur (36%) Reptation (24%) Microalgues (24%), Microalgues (39%), Nourriture Equilibre (12 modalités) Equilibre (9 modalités) Petits métazoaires (24%) Petits métazoaires (35%) 0-20 (58%), 21-50 (53%), Taille des proies non limité par la taille de non limité par la taille de la non limité par la taille de non limité par la taille de la assimilables (µm) la bouche (83%) bouche (79%) la bouche (25%) bouche (28%) Phagotrophie (29%), Mode ou organes Phagotrophie (38%), Equilibre (7 modalités) Equilibre (9 modalités) Pseudopodes (20%), de capture Pseudopodes (34%) reste équilibré (9 modalités) Organes de Cils (50%), Couronne ciliaire (57%), Aucun (59%) Aucun (75%) déplacement Pseudopodes (33%) Cils (25%) Relation avec les Consommateur (61%), Consommateur (50%), Consommateur (54%), Consommateur (92%) microalgues Aucune (30%) Symbiose (35%) Symbiose (43%)

3. Lien entre l’environnement et les traits fonctionnels Le plan principal de l’analyse RLQ est fortement explicatif avec 90% de l’inertie totale expliquée par le premier axe et 8% par le deuxième. Le premier axe est assimilable à la distinction printemps-hiver (Figure 5 « Relevés ») qui s’est avérée être le facteur majeur de la structure des communautés.

Figure 5. Premier plan de l’analyse RLQ. Pourcentage d’inertie de l’axe horizontal : 90% ; de l’axe vertical : 8%. Les relevés sont abrégés selon la saison soit « MSP » pour le printemps et « MSH » pour l’hiver, avec le nombre suivant correspondant au jour de l’échantillonnage. Les codes pour les taxons, les traits morpho-fonctionnels et les paramètres environnementaux sont expliqués dans les tableaux 1, 2 et 3 respectivement. Les communautés de printemps semblaient caractérisées, entre autres, par des organismes prédateurs et macrophages se nourrissant de petits métazoaires par phagocytose, vivant en symbiose avec les microalgues, ne se déplaçant pas activement et présents dans la zone photique. Les milieux dans lesquels vivaient ces communautés étaient caractérisés par de hautes valeurs de conductivité, de matières en suspension, de matière organique, de carbone et d’azote organique ainsi que de potassium, calcium, magnésium et sodium ainsi que de hautes valeurs de température et de luminosité. Les communautés d’hiver, quant à elles, semblaient plutôt caractérisées par des organismes cosmopolites filtreurs bactérivores, capturant leurs petites proies à l’aide d’extrusomes ou de leur ciliature buccale, se déplaçant à une vitesse moyenne par reptation avec leurs cils. Ces communautés étaient, elles, plus caractéristiques de milieux montrant des concentrations en oxygène dissous plus élevées, des températures basses et une faible luminosité (correspondant bien à des conditions hivernales), avec de hautes valeurs de concentration en sulfates, nitrites, ammonium et chlorures.

DISCUSSION

Les organismes de la microméiofaune du biofilm ont des modes d’alimentation variés adaptés à leur nourriture qui peut aller des bactéries ou des algues planctoniques à des protozoaires voire des petits métazoaires (Pratt & Cairns, 1985). Les seuils de tolérance à certains paramètres abiotiques de ces organismes participent à la structure de la communauté. Certaines espèces de rotifères ont par exemple des températures optimales de croissance plus ou moins hautes avec des tolérances plus ou moins grandes (Bērzinš & Pejler, 1989). Dans le cas d’un biofilm dont les producteurs primaires principaux sont des organismes photosynthétiques, l’influence des paramètres abiotiques sur ces derniers (Sekar et al., 2002; Kendrick & Huryn, 2015) affecte indirectement leurs brouteurs (Norf et al., 2009). Les variations saisonnières des paramètres climatiques et physico-chimiques semblent ainsi responsables de changements au sein de la microméiofaune : les assemblages sont ici bien différents en hiver et au printemps comme cela a déjà été observé pour des ciliés en biofilm (Watson et al., 2015), et des protozoaires dans d’autres environnements (eucaryotes de la côté Atlantique des USA (Vigil et al., 2009), amiboïdes de tourbières européennes (Jassey et al., 2016) et ciliés de lacs du nord de l’Allemagne (Pfister et al., 2002)). Les communautés de printemps matures se sont révélées plus riches en traits fonctionnels que celles d’hiver, ce qui est en adéquation avec les résultats d’études précédentes (Watson et al., 2015). Les étapes de la succession écologique du biofilm qui ont déjà été mises en évidence par Zhang et al. (2012) et Yang et al. (2016), entre autres, se retrouvent dans cette étude. Dans un premier temps, des microphages bactérivores et herbivores s’installent puis la succession atteint le stade climacique à l’équilibre après 14 à 28 jours avec l‘arrivée d’individus de plus grandes tailles et de macrophages. En effet, les espèces pionnières sont rapides et dynamiques avec une bouche dirigée vers le substrat, adaptée au broutage de bactéries. Au cours de la colonisation, les structures des communautés ont été visiblement modifiées chaque semaine au printemps tandis qu’en hiver elles ont évolué plus lentement. Les organismes présents en hiver semblent plus généralistes et moins complexes (cosmopolites, filtreurs, bactérivores) que les organismes présents au printemps (macrophages, omnivores). La dominance progressive d’une espèce d’héliozoaire (Sphaerastrum fockei) au printemps explique la diminution de la dispersion fonctionnelle à cette saison (Laliberté & Legendre, 2010). En effet, cette dominance de Sphaerastrum fockei occasionne indirectement des scores élevés pour la phagotrophie et l’utilisation de pseudopodes/axopodes en mode de capture, la phagocytose en mode d’alimentation et la vitesse de déplacement nulle. Cependant, l’indice d’uniformité n’a pas été

13 modifié significativement ce qui peut s’expliquer par la non-conformité des conditions d’application de l’analyse statistique comme un nombre de traits supérieurs au nombre d’espèces ou un nombre d’espèces généralement trop faible (Laliberté et al., 2014). L’indice FDis semble plus robuste que FEve dans le cas d’analyse de nombreux traits fonctionnels. En retirant l’espèce d’héliozoaire Sphaerastrum fockei de l’analyse, ce sont d’autres traits qui ressortent au printemps (données non présentées). On retrouve alors à cette saison des individus de grande taille qui assimilent des proies plus larges (macrophages) avec des absorbeurs-suceurs et des broyeurs, moins présents en hiver. Les omnivores sont retrouvés plus largement au printemps qu’en hiver, de même que les organismes survivant grâce à une stratégie d’oviposition (beaucoup d’œufs de rotifères ont par ailleurs été retrouvés dans les amas lors des comptages printanniers (Neury-Ormanni, communication personnelle)). En hiver les traits qui ressortent sont représentatifs de la microfaune, qui semble en général plus tolérante aux conditions environnementales que la méiofaune qui, elle, y est plus sensible (Snell & Janssen, 1995) et se développe mieux au printemps. Etant donné les forts déséquilibres dans les matrices, les résultats des analyses multivariées restent à prendre avec précaution (Laliberté & Legendre, 2010) bien qu’ils semblent correspondre à l’analyse de la structure taxonomique (Neury-Ormanni, données non publiées). Même s’il a été observé que les communautés d’eucaryotes pélagiques présentent une récurrence saisonnière (Vigil et al., 2009) et que la diversité des assemblages au sein d’un biofilm résistent à de fortes perturbations (Watson et al., 2015), l’étude sera complétée en recueillant des données sur d’autres saisons, et pourrait aussi être menée sur plusieurs années et à plus large échelle géographique afin d’avoir une vision plus réaliste des phénomènes présentés. Des travaux récents ont porté sur l’étude de la microméiofaune comme bioindicateur des milieux aquatiques (quelques exemples : Kathol et al., 2011; Zhang et al., 2012; Xu et al., 2014; Xu et al., 2018) et à la mise en place et l’utilisation courante d’indices de bioindication comme l’AMBI (AZTI Marine Biotic Index) pour le contrôle de la qualité écologique de bords de mer européens (Muxika et al., 2005). L’influence des paramètres saisonniers sur ces communautés de microméiofaune sont cependant très rarement pris en compte malgré son importance (Nolte et al., 2010) comme le suggèrent les résultats présentés ici. Approfondir les connaissances sur ce sujet pourrait donc permettre la mise en place de protocoles plus efficaces d’étude des microorganismes du biofilm et d’améliorer les méthodes de détermination de la qualité de l’eau.

CONCLUSION

Les résultats supportent une nette différence de structure et de diversité de la microméiofaune entre deux saisons d’une même année (hiver et printemps 2017) pour un lieu donné en lien avec les conditions abiotiques associées à ces saisons (luminosité, température, etc.). Les organismes présents au printemps semblent plus complexes avec un plus grand nombre de traits fonctionnels que ceux présents en hiver qui, eux, semblent plus généralistes. La cinétique de colonisation aussi semble différer entre les deux saisons avec tout de même une forte base commune concernant les organismes pionniers. La dominance progressive d’une espèce d’héliozoaire au printemps est particulièrement ressortie de cette étude. La mise en place de guildes fonctionnelles pourrait être à nouveau tentée en traitant les modalités des traits fonctionnels de manière plus globale (notamment en évitant un vocabulaire trop spécifique). En effet, un tel regroupement par traits fonctionnels faciliterait l’analyse d’organismes aussi éloignés phylogénétiquement. Les microalgues, comme la microméiofaune, et en particulier les diatomées, sont des bioindicateurs couramment utilisés pour les milieux aquatiques (CEMAGREF, 1982; Coste et al., 2009). Une analyse des variations saisonnières de l’abondance des diatomées catégorisées par forme et taille, prévue prochainement, pourrait permettre d’établir une corrélation avec les traits de leurs prédateurs potentiels – la microméiofaune – et ainsi de pouvoir mieux appréhender les relations d’herbivorie au sein du biofilm (Kanavillil & Kurissery 2013).

BIBLIOGRAPHIE

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REMERCIEMENTS

Je tiens à remercier Julie Neury-Ormanni pour m’avoir accordé sa confiance pour ce beau projet et pour la quantité d’énergie et de bonne humeur phénoménale qu’elle sait transmettre. Merci aussi à Jacky Vedrenne et Soizic Morin pour leur expertise biologique et cette introduction au monde du biofilm. Un grand merci à Maud Pierre, David Carayon, Aurélien Jamoneau et Marie Wach pour leur expertise statistique. Merci à Anne Le-Mat, Fi Crampe, Florian Vergneau, Jonathan Derot et Liess Bouraï, pour leur indispensable soutien moral (surtout le lundi, le mardi, le mercredi, le jeudi et le vendredi matin). Et bien évidemment merci à l’ensemble du personnel de l’IRSTEA de Bordeaux pour leur accueil dans cette structure.

Les expérimentations ont été conçues et exécutées par Julie Neury-Ormanni, Jacky Vedrenne, Soizic Morin et Gwilherm Jan de l’équipe ECOVEA de l’IRSTEA de Bordeaux. Les travaux présentés sont basés sur les données issues de ces expériences.

SOMMAIRE

INTRODUCTION ...... 1 MATERIEL ET METHODES ...... 3 Echantillonnage ...... 3 Mise en forme des données ...... 3 1. Liste des espèces par échantillonnage : Matrice L ...... 3 2. Traits bioécologiques : Matrice Q ...... 4 3. Paramètres abiotiques : Matrice R ...... 5 Analyses statistiques ...... 6 1. Détermination de guildes fonctionnelles ...... 6 2. Variabilité saisonnière des traits fonctionnels ...... 6 3. Lien entre l’environnement et les traits fonctionnels ...... 7 RESULTATS ...... 8 1. Détermination de guildes fonctionnelles ...... 8 2. Variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle ...... 8 a) Indices de diversité fonctionnelle ...... 8 b) Composition fonctionnelle des communautés ...... 9 3. Lien entre l’environnement et les traits fonctionnels ...... 11 DISCUSSION ...... 13 CONCLUSION ...... 15 BIBLIOGRAPHIE ...... 16

Analyse de la variabilité saisonnière de la diversité fonctionnelle et de la dynamique des traits liés à l'activité trophique de la microméiofaune dans un biofilm d'eau douce RESUME La microméiofaune périphytique – incluant entre autres des protozoaires, des rotifères et des oligochètes – est un élément essentiel du biofilm, et joue un rôle important dans le fonctionnement des réseaux trophiques microbiens en intervenant dans le transfert des flux de carbone et d’énergie allant du benthos vers le zooplancton. Les caractéristiques de la microméiofaune d’un biofilm liées à son activité trophique ont été étudiées au niveau fonctionnel lors du processus de colonisation dans un lac hypereutrophe du sud-ouest de la France, en février et avril 2017. Des échantillons ont été collectés sur un substrat artificiel (lames de verre), à des intervalles de temps de 7, 14, 21 et 28 jours. Au cours de la période de colonisation, les premiers contributeurs de la communauté dans les échantillons jeunes (7-14 jours) étaient des généralistes rapides et bactérivores, tandis que les communautés des échantillons plus matures (21-28 jours) étaient en partie dominées par des spécialistes lents et macrophages. Les échantillons d’hiver et de printemps se sont révélés différents en termes de diversité fonctionnelle. Les communautés de printemps étaient plus riches en traits fonctionnels avec des traits plus complexes, alors que les communautés d’hiver étaient plus équilibrées. Ces résultats peuvent potentiellement être utiles en écologie dans la recherche en bioindication pour les écosystèmes dulcicoles.

Mots-clefs : colonisation, communautés périphytiques, lac hypereutrophe, boucle microbienne

Analysis of seasonal variability of the functional diversity and dynamic of trophic activity-linked traits of micromeiofauna in a freshwater biofilm ABSTRACT Biofilm-dwelling micromeiofauna - including protozoans, rotifers and oligochaetes - are a primary component of a biofilm, and play an important role in the functioning of microbial food webs by mediating carbon and energy flux from benthos to zooplankton. The trophic characteristics of biofilm-dwelling micromeiofauna was studied at the functional level within the colonization process in a hypereutrophic lake of South West France, in February and April 2017. Samples were collected, using a glass slide method, at the intervals of 7, 14, 21 and 28 days. During the whole colonization period, the fast-going bacterivores and generalists were generally the primary contributor to the community in young samples (7-14 days), while the more mature samples (21-28 days) communities were partly dominated by specialist slow- going organisms feeding on larger prey. Winter and spring samples appeared to be different in term of functional diversity. Spring samples were richer in functional traits and had more complex traits, while winter samples were more balanced. These results may provide useful information for ecological research on bioassessment in freshwater ecosystems.

Key-words: colonization, periphytic communities, Hypereutrophic Lake, microbial food loop