Capacidad Visual En Caprimulgiformes

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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 15 (Suppl.): 251–260, 2004 © The Neotropical Ornithological Society

Luz Marina Rojas1, Yleana M. Ramírez F.1, Gedio Marín1, & Raymond McNeil2

1Instituto de Investigaciones en Biomedicina y Ciencias Aplicadas, Universidad de Oriente, Cumaná, Sucre, Venezuela. E-mail: [email protected] 2Département de Sciences biologiques, Université de Montréal, Montréal, Québec, Canada H3C 3J7. E-mail: [email protected]

Abstract. – Visual capability in Caprimulgiformes. – We examined the retinal structure (light and trans- mission electron microscopy) and function (electroretinogram – ERG) in four Caprimulgiformes: the Oil- bird (Steatornis caripensis, Steatornithidae), strictly nocturnal, and three Caprimulgidae, the White-tailed Nightjar (Caprimulgus cayennensis), crepuscular and nocturnal, the Common Pauraque (Nyctidromus albicollis), mainly crepuscular, but occasionally nocturnal, and the Lesser Nighthawk (Chordeiles acutipennis), crepuscular, but occasionally diurnal. Rods:cones ratios are 123:1 for Oilbirds, 6:1 for Lesser Nighthawks, and 5:1 for Common Pauraques and White-tailed Nightjars. In the latter, rod outer segments are longer and thicker than in other compared species (67.8 and 5 µm, vs 18.6 and 1.3 µm, 40.0 and 4 µm, 53.3 and 4.1 µm in Oilbirds, Lesser Nighthawks and Common Pauraques, respectively). All Caprimulgid species are doted with a tapetum. Under scotopic conditions, b-wave amplitude of Oilbirds (547 µV) more than dou- bles that of White-tailed Nightjars (258 µV), Common Pauraques (245 µV), and Lesser Nighthawks (187 µV). Under photopic conditions, the results are partly reversed with a b-wave amplitude of 25 µV for Oil- birds, compared to 77 µV, 69 µV y 60 µV for White-tailed Nightjars, Common Pauraques and Lesser Nighthawks, respectively. These results show significant differences in retinal structure and function of the four species. Oilbirds, which never see direct sun light, are well equipped for cavernicolous and nocturnal habits. For their part, caprimulgids are well equipped for crepuscular and nocturnal foraging on flying insects in open environment. Resumen. – Se analizó la estructura (microscopía de luz y electrónica de transmisión) y la función retiniana (electrorretinograma – ERG) en cuatro Caprimulgiforrmes: el Guácharo (Steotornis caripensis, Steator- nithidae), estrictamente nocturno, y tres Caprimulgidae, el Chotacabras coliblanco (Caprimulgus cayennensis), crepuscular y nocturno, el Chotacabras Pauraque (Nyctidromus albicollis), principalmente crepuscular, pero ocasionalmente nocturno, y el Chotacabras menor (Chordeiles acutipennis), crepuscular, pero ocasionalmente diurno. La proporción bastones:conos es de 123:1 para el Guácharo, 6:1 para el Chotacabras menor, y 5:1 para los Chotacabras pauraque y coliblanco. En este último, la longitud y el diámetro del segmento externo de los bastones es mayor que en las otras especies comparadas (67,8 y 5 µm, vs 18,6 y 1,3 µm, 40,0 y 4 µm, y 53,3 y 4,1 µm en el Guácharo, y los Chotacabras menor y pauraque, respectivamente). Todos los Capri- mulgidae presentaron un tapetum. La respuesta de la retina a la oscuridad fue significativamente superior en el Guácharo donde la onda b del ERG escotópico mostró una amplitud de 547 µV, comparada con 258 µV, 245 µV y 187 µV en los Chotacabras coliblanco, pauraque y menor, respectivamente. La visión diurna fue significativamente menor en el Guácharo donde la onda-b fotópica desplegó una amplitud de 25 µV, comparada con 77 µV, 69 µV y 60 µV en los Chotacabras coliblanco, pauraque y menor, respectivamente. Los resultados muestran diferencias en la estructura y la función retiniana entre los cuatro Caprimulgifor- mes comparados. El Guácharo, que nunca ve la luz del sol directamente, está dotado de un sistema visual adaptado, pero sólo para la visión nocturna y la vida cavernícola. Sin embargo, los Caprimulgidae tienen

251 ROJAS ET AL. una capacidad de visión bien adaptada para cazar insectos de crepúsculo y de noche en ambientes abiertos. Aceptado el 2 de Diciembre de 2003. Key words: Oilbird, Common Pauraque, Lesser Nighthawk, White-tailed Nightjar, Steatornis caripensis, Nyctidromus albicollis, Chordeiles acutipennis, Caprimulgus cayennensis, retina, rod, cone, electroreginogram, tapetum.

INTRODUCCIÓN los campos abiertos. Descansan durante el día y las noches oscuras, volando de día sólo en Las aves nocturnas y crepusculares como las caso de ser perturbados (Cleere 1999, Latta & del orden Caprimulgiformes se caracterizan Howell 1999, Thurber 2003). Tienen ojos por tener ojos y pupilas relativamente gran- relativamente grandes y ciertas especies son, des. La familia Steatornithidae cuenta con una hasta ahora, las únicas aves que presentan un sola especie, el Guácharo (Steatornis caripensis). “tapetum”, estructura de aspecto granular Aparentemente es la única ave en el mundo ubicada detrás de la capa fotorreceptora de la con hábitos cavernícolas diurnos y es repu- retina, en la parte posterior del ojo, y consti- tada por ser estrictamente nocturna, saliendo tuida por una capa de células reflectoras de de las cuevas donde vive al ocultarse el sol luz. El tapetum ofrece a los ojos una segunda para alimentarse. De hecho, los Guácharos posibilidad de absorber la luz disponible, ade- pasan toda la noche fuera de ellas, para regre- más de ser un epitelio con pigmentación iri- sar antes del amanecer. Es evidente que utili- discente que le confiere a los ojos la capacidad zando esta estrategia los Guácharos evitan la de brillar en la oscuridad (Nicol & Arnott exposición a la luz, sea tenue o fuerte (De 1974, Rojas et al. 2004). Bellard-Pietry 1957, Thomas 1999). Este Las aves nocturnas tienen una predomi- modo de vida les ha permitido el desarrollo nancia de bastones en su retina mientras que, de muchas características anatómicas y com- en aves diurnas, dominan los conos. Los bas- portamentales que les son únicas. Tienen la tones están asociados con la visión nocturna; capacidad de ecolocalización para orientarse los conos, en cambio, están asociados con una en la oscuridad, similar, aunque menos efi- buena agudeza visual y visión de los colores ciente, al los murciélagos (Griffin 1953, durante el día (ver Tansley & Erichsen 1985). Konishi & Knudsen 1979, Martin 1990), emi- En consecuencia, la sensibilidad visual a bajas tiendo infrasonidos (“clicks”) dentro del intensidades luminosas puede mejorar campo de frecuencias audibles por el oído aumentando el diámetro de la pupila; por su humano. Sin embargo, este sistema no es lado, la sensibilidad retiniana en presencia de empleado fuera de la cueva (Griffin 1953, poca luz puede aumentar con el incremento Snow 1961). Los Guácharos usan el olfato de la longitud y del número de los bastones tanto para localizar las frutas de las cuales se (Rojas de Azuaje et al. 1993, Rojas et al. 1999a, alimentan, pues poseen un sistema olfativo 1999b; ver también Thomas et al. 2002). La muy desarrollado, como para localizar su proporción bastones:conos puede ser indica- pareja y sus crías dentro de la cueva (Snow dora de la capacidad de visión de las especies. 1961, Martin 1990). Los electrorretinogramas (ERG), por su Por su parte, los Caprimulgidae (chotaca- parte, suministran cierta información comple- bras, añaperos, tapacaminos) son aves que mentaria (ver Rojas et al. 1997, 1999a, 1999b, cazan insectos volando, en general, durante el 2004; McNeil et al. 2004). Los ERG represen- atardecer y antes del amanecer por encima de tan la respuesta de la retina, tras la recepción

252 VISIÓN EN CAPRIMULGIFORMES de un estímulo luminoso. Comprenden una MATERIALES Y MÉTODOS onda a negativa, producida por los fotorreceptores, y una onda b positiva que tiene su Guácharos fueron capturados de día dentro origen en la capa nuclear interna. La amplitud de la Cueva del Guácharo, en el Parque Nacio- de estas ondas varía de acuerdo a la intensidad nal El Guácharo, Caripe, estado Monagas, del estímulo luminoso (ver Rojas et al. 1997, Venezuela, con la ayuda de una red tipo 1999a, 1999b; McNeil et al. 2004). Estos pará- atarraya (~1,25 m de diámetro). Los Capri- metros están estrechamente ligados a la adap- mulgidae fueron capturados en los llanos tación de las aves y sirven como punto de sudorientales, en las localidades de Mapire y comparación para diferenciar las especies El Tigre, estado Anzoátegui, Venezuela. La según su modo de vida y periodo de actividad captura se hizo en las primeras horas de la (Rojas et al., 1997, 1999a, 1999b; Martin et al. noche a cielo abierto, una vez los individuos 2004). eran encandilados con una linterna. Hay muy poca información acerca de la capacidad visual en los Caprimulgidae; sin Análisis electrofisiológico de la retina. Se utilizaron embargo, sus grandes ojos, la presencia 13 Guácharos, 12 Chotacabras pauraques, 4 de tapetum y la manera de capturar las Chotacabras coliblancos, y 4 Chotacabras presas, observando la silueta de las mismas menores. Los ERG fueron obtenidos en con- teniendo el cielo como fondo, son tres indi- diciones escotópicas, después de un periodo caciones de la importancia de la visión en de adaptación de 4 h en la oscuridad, con el comportamiento de estas aves (Martin “flashes” de luz de intensidad creciente, i.e., 1990). desde –5 hasta 0 unidades logarítmicas de ate- Este estudio tiene como finalidad compa- nuación, con intensidad máxima de 3,31 rar la estructura retiniana y sus respuestas cd·m–2·sec–1. Luego, después de un corto bajo diferentes intensidades luminosas en periodo en presencia de luz, los ERGs fueron cuatro especies de Caprimulgiformes, y obtenidos en condiciones fotópicas con “flas- examinar como se correlacionan con sus hes” de luz de intensidad decreciente de 0 periodos de actividad. Las cuatro especies hasta –1,4 unid. log. Para una descripción más son: el Guácharo, el Chotacabras pauraque detallada de la metodología, ver Rojas et al. (Nyctidromus albicollis), el Chotacabras coli- (1997, 1999a, 1999b, 2004). blanco (Caprimulgus cayennensis) y el Chota- cabras menor (Chordeiles acutipennis). El Análisis histológico de la retina. Una vez obteni- Chotacabras pauraque caza sus presas dos los ERG, cuatro individuos de cada espe- principalmente de crepúsculo, pero se ali- cie fueron sacrificados y utilizados para el menta de manera mas activa de noche en pre- análisis histológico de retinas. Los otros fue- sencia de luna media o llena (Latta & Howel ron devueltos a su hábitat original. Traba- 1999). El Chotacabras coliblanco, según Hilty jando con el ojo en el fijador (glutaraldehído), (2002), al igual que los otros miembros del se desechó la copa anterior, y la retina, aún mismo genero, es cazador nocturno. Por su adherida a la coroides, fue dividida en nueve lado, el Chotacabras menor se alimenta gene- sectores, usando el pecten como punto de ralmente de crepúsculo pero, en tiempo referencia. Para más detalles acerca de los sec- nublado, puede alimentarse incluso en medio- tores de la retina y de las técnicas histológicas, día; es el más diurno de todas las especies de ver Rojas et al. (1997, 1999a, 1999b, 2004). Caprimulgidae (Latta & Baltz 1997, Cleere Para los fines del presente articulo, sólo se 1999). tomó el sector central, el cual fue a su vez cor-

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FIG. 1. Variaciones en la amplitud de la onda b (promedio ± intervalos de confianza de 95%) de las especies estudiadas en función de la intensidad del estimulo de iluminación, bajo condiciones estotópicas. tado en secciones de ~2 mm2. El número de traron, en general, una onda b escotópica con bastones y conos fue contado en campos rápido crecimiento hasta una intensidad microscópicos de 238 µm. Además, se toma- de –1,0 unid. log de atenuación, seguido ron medidas de la longitud y diámetro de los por una saturación donde las amplitudes segmentos externos de los fotorreceptores, y crecen y decrecen, pero no significativamente. del grosor de las diferentes capas de la retina, A la intensidad más fuerte, los Chotacabras pero no se incluyen los resultados de estas coliblanco, pauraque y menor mostraron últimas en el presente documento (ver Rojas una amplitud promedio de la onda b de 258 et al. 1999a, 1999b, 2004). µV ± 57, 245 µV ± 40 y 187 µV ± 13, respectivamente. Es de hacer notar que la curva RESULTADOS del Chotacabras menor, en su mayor parte, tiende en aislarse de las de los dos otros cho- Electrofisiología tacabras. ERG escotópicos. La respuesta de la retina a la oscuridad fue significativamente superior en ERGs fotópicos. La visión diurna fue signifi- el Guácharo donde la onda b reveló un creci- cativamente menor en el Guácharo donde miento lineal con el aumento de la intensidad la onda b fotópica, a la más fuerte inten- luminosa, alcanzando su máximo (547 µV ± sidad luminosa, desplegó una amplitud de 25 50) a la intensidad más fuerte (Fig. 1). En con- µV ± 4,4, comparada con 77 µV ± 20, 69 µV traste, las tres especies de Caprimulgidae mos- ± 18 y 60 µV ± 20 en los Chotacabras

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FIG. 2. Variaciones en la amplitud de la onda b (promedio ± intervalos de confianza de 95%) de las especies estudiadas en función de la intensidad del estimulo de iluminación, bajo condiciones fotópicas. coliblanco, pauraque y menor, respectivamente (Fig. 2).

Histología Los análisis histológicos muestran que tanto en la retina del Guácharo como en la de los tres Caprimulgidae, los bastones superan en número a los conos. En la retina central (Fig. 3), la proporción bastones:conos es de 123:1 para el Guácharo, 6:1 para el Chotacabras menor, y 5:1 para los Chotacabras pauraque y FIG. 3. Número promedio de bastones y conos (± coliblanco. En el Chotacabras pauraque (Fig. intervalos de confianza de 95%) en un campo de 3), así como en las dos otras especies de observación de 238 µm en la retina central de las Caprimulgidae estudiadas, los bastones se especies estudiadas. encuentran agrupados en paquetes. A diferencia de los tres Caprimulgidae, el externos (lugar donde se encuentra la proteína Guácharo presentó bastones distribuidos fotosensitiva) mucho más cortos (18,6 ± 0,6 sobre varias hileras (Fig. 4). Tiene segmentos µm) y delgados (1,3 ± 0,2 µm) que los de los

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aceite. La oscura electrondensidad vista al microscopio electrónico de transmisión infi- ere que las gotas de los chotacabras son coloreadas (rojas, anaranjadas, amarillas), mientras que para el Guácharo, la poca electrondensidad (color gris) sugiere que son de color claro. Las tres especies de chotacabras presentaron un tapetum, sin embargo, el Guácharo no cuenta con tal estructura. La configuración de tapetum es similar en los tres Caprimulgidae. En el Chotacabras pauraque, corresponde a un epitelio pigmentario espeso (54,4 ± 5,6 µm) lleno de una gran cantidad de esferas tapetales (Fig. 6). Ese epitelio contiene melanosomas en forma de bastoncitos alineados de manera paralela al borde de los bastones, y se intercala y prolonga entre estos últimos.

DISCUSIÓN

FIG. 4. Retina central del Guácharo, mostrando Los resultados morfológicos y electrofisioló- los segmentos externos (flechas blancas) de los gicos de las retinas del Guácharo y de los tres bastones distribuidos sobre varias hilaras, y retina Caprimulgidae comparados muestran que la del Chotacabras Pauraque mostrando largos seg- visión de estas aves está estructurada y res- mentos externos de bastones (B) y la presencia de ponde de manera diferente a los niveles de luz un tapetum (T). y oscuridad. Bajo ambiente escotópico, la amplitud de Chotacabras coliblanco (67,8 ± 1,9 y 5,0 ± 1,0 la onda b (respuesta de la retina interna) del µm), pauraque (53,3 ± 2,9 y 4,1 ± 0,1µm) y Guácharo fue significativamente superior a las menor (40 ± 1,0 y 4 ± 0,1 µm), respectiva- de las tres especies de chotacabras. Esto mente (Fig. 5). puede deberse a que el Guácharo presentó A diferencia de los tres Caprimulgidae, los cinco veces más bastones que las tres especies conos del Guácharo son de un solo tamaño, de Caprimulgidae, siendo muy delgados y dis- con un segmento interno de 25 µm de longi- tribuidos en varias hileras en contraste con los tud y 4 µm de diámetro, y un segmento chotacabras que tienen una sola hilera de externo de 13 y 1,0 µm, respectivamente. Por fotorreceptores. Probablemente se trate de su lado, los Caprimulgidae presentaron conos una adaptación de la retina para albergar con diversos tamaños con un segmento mayor cantidad de bastones por unidad de interno que mide entre 28 y 34 µm de longi- área, condición que le permitiría capturar más tud y entre 4 y 5 µm de diámetro, y un seg- fotones. En el Guácharo, como en las tres mento externo de 13 µm de longitud y 2,0 µm especies de chotacabras estudiadas y todas las de diámetro. aves de hábitos principal o estrictamente noc- Tanto los conos del Guácharo como los turnos, la proporción de bastones supera a la de los Caprimulgidae presentaron gotas de de los conos. Sin embargo, en el Guácharo, la

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FIG. 5. Longitud y diámetro promedio (µm ± intervalos de confianza de 95%) en la retina central de las especies estudiadas. En la representación esquemática del bastón, L y D corresponden a la longitud y al diámetro, respectivamente, del segmento externo. proporción de bastones supera la de cualquier convergencia retiniana es importante puesto ave estrictamente nocturna estudiada hasta el que un gran número de células visuales adya- momento (Rojas et al., 1997, 1999a, 1999b, centes se conectan a una sola célula ganglio- 2004; Martin et al., 2004). nar por medio de las células bipolares. Este Una retina dominada por bastones dis- fenómeno aumenta la sensibilidad pero con- puestos en dos o más capas superpuestas, y duce a una considerable pérdida del poder de con segmentos externos de longitud seme- resolución. jante, son encontrados en algunos peces de En el Gúacharo, la proporción basto- profundidades marinas y, según Munk (1966), nes:conos es de 9 a 11 veces superior a la del es probablemente una característica adapta- Búho americano (Bubo virginianus), estricta- tiva. Duke-Elder (1958) sugiere que este es un mente nocturno (Fite 1973), y de 4 a 18 veces mecanismo para aumentar la sensibilidad, superior a la del Rayador americano (Rynchops porque la cantidad de pigmento fotosensitivo niger), cazador principalmente nocturno (Rojas es mayor, sosteniendo que una sensibilidad et al. 1997). La poca cantidad de conos en la similar puede ser obtenida en algunos peces retina del Guácharo y la pobre respuesta de su de profundidad por el alargamiento de los ERG bajo condiciones fotópicas serían prue- segmentos externos de los bastones. Munk bas contundentes de que esta especie, prácti- (1963) propuso que varias capas superpuestas camente, no posee visión diurna. Estos de segmentos externos de bastones represen- hallazgos son compatibles con sus hábitos tarían un mecanismo para incrementar la sen- diurnos cavernícolas y su actividad de alimen- sibilidad, debido a la convergencia. La tación estrictamente nocturna.

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tener segmentos externos de sus bastones más cortos, parece requerir menos proteína fotosensitiva que los demás chotacabras. De los tres Caprimulgidae, el Chotacabras coliblanco es él que tiene los segmentos externos los más largos. Esto concuerda con sus hábi- tos más nocturnos. En los Caprimulgidae estudiados, se piensa que la presencia del tapetum les permitiría la reutilización de la luz que ya ha penetrado a sus ojos y, por tanto, aumentar su sensibilidad a las bajas intensidades luminosas. Bajo ambiente fotópico, la amplitud de la onda b de las tres especies de chotacabras fue superior a la del Guácharo para intensidades superiores a –0,9 unid. log. Estos resultados muestran la superioridad de la visión diurna de los tres Caprimulgidae con respecto al Guácharo. Según la electrondensidad vista al FIG. 6. Retina del Chotacabras pauraque most- microscopio electrónico de transmisión, las rando el tapetum (T) con melanosomas en forma tres especies de chotacabras tienen gotas de de bastoncitos (indicados por las flechas) y seg- aceite coloreadas, mientras que en el Gúa- mentos externos de bastones (B). charo son claras. Se ha asociado las gotas páli- das o sin color como en búhos con la Ahora bien, aunque los Caprimulgidae actividad nocturna y las gotas coloreadas con aquí estudiados tienen mucho menos basto- la vida diurna (Walls 1942, Bowmaker & Mar- nes que el Guácharo, su segmento externo tri- tin 1978). plica en longitud y grosor al de éste. Esta En retrospectiva, se puede afirmar que el adaptación, junto con el hecho de que se Guácharo tiene una estructura retiniana única, agrupen en paquetes, probablemente le pro- capaz de suministrarle la sensibilidad sufi- porciona una buena sensibilidad retiniana. ciente para mantener un estilo de vida estric- Los tres Caprimulgidae comparados pre- tamente nocturno. Sin embargo, los sentaron un tapetum y aproximadamente el chotacabras tienen una visión adaptada para mismo número de fotorreceptores. La confi- ambientes claroscuros, lo que concuerda con guración del tapetum corresponde a lo des- su estilo de vida crepuscular y ocasionalmente crito por Nicol & Arnott (1974). El nocturno. Chotacabras menor se diferencia de los dos otros Caprimulgidae estudiados, sobre todo, AGRADECIMIENTOS por la amplitud más baja de su onda b escotó- pica (Fig. 1) y la longitud más corta del seg- Este estudio, realizado a través del Conve- mento externo de sus bastones (Fig. 5). Estas nio de colaboración entre la Universidad características del Chotacabras menor con- de Oriente (Venezuela) y la Université de cuerdan con sus hábitos más crepusculares, Montréal (Canada), fue financiado por los incluso diurnos, comparados con los Chota- organismos siguientes: Consejo Nacional de cabras coliblanco y pauraque. Por otro lado, al Investigaciones Científicas y Tecnológicas de

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