Bruno Eleres Soares

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

O ASSOREAMENTO POR REJEITO DE BAUXITA E SUA RELAÇÃO COM A DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA: UM ESTUDO DA ICTIOFAUNA DE UM LAGO DA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PA)

BRUNO ELERES SOARES

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), como parte dos requisitos necessários à obtenção do grau de Mestre em Ecologia.

Orientador: Dr.ª Érica Pellegrini Caramaschi

RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL AGO/2015

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA

BRUNO ELERES SOARES

O ASSOREAMENTO POR REJEITO DE BAUXITA E SUA RELAÇÃO COM A DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA: UM ESTUDO DA ICTIOFAUNA DE UM LAGO DA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PA)

Orientadora: Dr.ª Érica Pellegrini Caramaschi Laboratório de Ecologia de Peixes (LABECO) / Instituto de Biologia / Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)

RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL AGO/2015 O ASSOREAMENTO POR REJEITO DE BAUXITA E SUA RELAÇÃO COM A DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA: UM ESTUDO DA ICTIOFAUNA DE UM LAGO DA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PA)

Bruno Eleres Soares

Banca Examinadora

Dr.ª Érica Pellegrini Caramaschi (Orientadora – Presidente da Banca) Programa de Pós-Graduação em Ecologia – UFRJ

Dr. Leandro da Silva Duarte Programa de Pós-Graduação em Ecologia – UFRGS

Dr. Marcos Paulo Figueiredo de Barros Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e Conservação

Suplentes Dr. Paulo Cesar de Paiva Programa de Pós-Graduação em Ecologia

Dr. Ricardo Campos da Paz Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro

RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL AGO/2015 i

Ficha Catalográfica

SOARES, BRUNO ELERES O assoreamento por rejeito de bauxita e sua relação com a diversidade taxonômica e filogenética: um estudo da ictiofauna de um lago da Amazônia Central (Lago Batata, PA), UFRJ, 2015. i - xviii, 1 – 127, 127 p.; 35 figuras, 11 tabelas. Dissertação de Mestrado. Programa de Pós-Graduação em Ecologia / Instituto de Biologia - Universidade Federal do Rio de Janeiro. Palavras chave: 1 – diversidade, 2 – Amazônia, 3 – Lago Batata, 4 – diversidade filogenética, 5 – filtros ambientais, 6 – Ictiofauna.

“Era esboço também, nem por isso deixava de ser uma obra prima. Todo embrião de ciência tem esse duplo aspecto: monstro, como feto, maravilha, como germe.” (Victor Hugo)

“Toda a ciência começa em filosofia e termina em arte.” (Will Durant) iii

DEDICATÓRIA

Sou um privilegiado. Privilegiado porque sou um homem cis num mundo que mata pessoas trans diariamente e que por 2 milênios desvalorizou a mulher na sociedade. Privilegiado porque nasci numa família com boas condições financeiras, não milionária como algumas poucas famílias no Brasil, mas com o suficiente para me colocar em boas escolas e para me dar acesso às ferramentas que me foram necessárias ao longo dos anos. Por outro lado, estou num país constituído por uma população 52% negra, e que há 10 anos atrás tinha apenas 2% dessa população negra com acesso ao ensino superior e que, após o sistema de cotas, chegou a pouco mais de 10%. Estou num país que ainda mata e trata diferente homossexuais por eles serem quem são. Não faz dois anos que entrei de mãos dadas com outro homem na universidade, como qualquer casal heterossexual faria, e que recebi olhares de estranheza de alguns colegas. Por entender como o Brasil funciona, e reconhecendo meus privilégios e os preconceitos que sofro, dedico meu trabalho presente e futuro às minorias sociais que lutam para aguentar mais um dia diante tanto conservadorismo e que, com sua força, modificam a sociedade: - Todas as mulheres que se firmaram na ciência e na academia, um meio predominantemente masculino e que, aos poucos, vem ganhando outro formato. - A todo LGBT que lutou e luta por seu espaço e respeito na universidade, e que tem conseguido conquistá-lo nos últimos anos, em especial às pessoas trans, que nos últimos anos têm conseguido avanços significativos na conquista do seu espaço de direito. - A todos os negros que lutaram por uma política mais justa e que, através do seu suor, tornaram viável a política de cotas, permitindo acesso à universidade de uma população negra e carente, dando-lhes uma oportunidade diferente e lhes garantindo um direito. - A todas as pessoas que, contra todas as chances das injustiças e disparidades da nossa sociedade, conseguiram atravessar o meio acadêmico, se formar e, muitas vezes, ocupar um espaço no meio científico.

Dedico meu trabalho diário a todas essas pessoas. A sua força é uma inspiração para mim e me fazem acreditar em dias melhores para todos nós, e não apenas para uma pequena parcela.

AGRADECIMENTOS Certa vez me disseram que nos Agradecimentos de uma monografia ou dissertação deve-se agradecer apenas àqueles que contribuíram diretamente/ativamente na produção do manuscrito. Acredito nisso. Mas também acredito que tudo é como é devido a todos os acontecimentos pelos quais passei durante essa jornada, que culminou neste manuscrito. A união de vários dos acontecimentos e conversas, dos maiores aos menores, permitiram que eu fizesse este trabalho da maneira que foi feito. Assim, sinto-me também na obrigação de agradecer a diversas pessoas/entidades que, embora não tenham ajudado diretamente na construção do estudo, influenciaram sua produção, além, é claro, daqueles que ajudaram ativamente. Agradeço:

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia (PPGE/UFRJ) e à Universidade Federal do Rio de Janeiro, que cederam um ambiente propício à execução do projeto e, à Marcinha, secretária do PPGE, que sempre ajudou de bom grado em todas as vezes que precisei.

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida durante o período de estudos.

À Mineração Rio do Norte S. A., pelo suporte logístico e financeiro durante as mais de duas décadas de monitoramento no Lago Batata, que nos permitiu estudar um sistema único sob uma perspectiva ecológica. Ao Dr. Francisco Esteves que viabilizou a participação do Laboratório de Ecologia de Peixes nesta tão importante tarefa. Agradeço também a todos os pescadores e moradores da região que fizeram parte das expedições ao Lago Batata ao longo das duas décadas de monitoramento e que foram imprescindíveis para o estudo.

À Dr.ª Érica Pellegrini Caramaschi, ou Prof.ª Érica, ou Érica, que exerceu muito bem três papéis importantes neste meu período de produção: de mentora científica, de professora e de um ser humano excepcional. Acredito que a união dessas três facetas foi indispensável para a minha formação e evolução como cientista, futuro professor e, depois de tantas conversas, em especial as que ocorram em um barco no meio da Amazônia, um ser humano mais crítico e empático.

Ao Dr. Marcus Cianciaruso, que me recebeu na UFG e orientou durante parte das análises aqui contidas, e que foram essenciais para a produção deste manuscrito.

Àqueles que me antecederam nos estudos da ictiofauna do Lago Batata, dos quais só conheci a M. Sc.ª Gisela Cabral, que auxiliou imensamente na produção do meu estudo e cuja animação contagiava a mim e a todos que a conhecem.

Aos professores e doutores Reinaldo Luiz Bozelli e Jean Louis Valentin, que fizera parte do meu Comitê de Acompanhamento do projeto de mestrado e que, com suas sugestões, auxiliaram na formação deste projeto quando ainda o era embrião.

Aos doutores Paulo Cesar Paiva e Daniel Fernando de Almeida, por seus comentários e opiniões construtivas durante a minha qualificação, que me ajudaram a pensar este trabalho. E novamente ao Dr. Paulo Paiva, que aceitou a incumbência de ler mais um dos meus manuscritos durante a pré-banca e a versão final deste.

Aos amigos do Laboratório de Ecologia de Peixes por tornarem o cotidiano mais interessante com as conversas e trocas de ideia. À Dani Rosa por ser uma companheira para todas os momentos; à Andressa por sua empolgação diária; à Ellen, Clarissa, Nathália, Rafaela e Gabriel por suas conversas às vezes produtivas, outras engraçadas; ao Bruno Althoff que compartilhou a mesma jornada, mas sempre com bom humor e péssimas piadas. No mais, a todos os velhos e novos colegas do LABECO que compartilharam comigo alguma coleta, mutirão ou só um café pós-almoço, cujos nomes preencheriam algumas linhas.

Às amigas e aos amigos que ficaram no Laboratório de Ecologia e Conservação (LABECO) em Belém, que fez grande parte da minha construção como biólogo. Em especial à Dani Torres, Cléo e Naraiana, com as quais tenho conversas incríveis sobre ecologia, entremeadas com muitos livros, filmes e séries, e ao Luciano “Miúdo” Montag, que me orientou durante a graduação e que com o qual aprendi muito.

A todos os peixes que, involuntariamente e sem conhecimento de causa, perderam suas vidas para a pesquisa científica. Como biólogo, me comprometo a divulgar ao máximo as informações, insights e descobertas que sugiram a partir do seu sacrifício, para que possamos entender e proteger melhor os ambientes aquáticos amazônicos e sua fauna.

Aos meus pais, que provavelmente não sabem, mas que são uma inspiração diária para mim. À minha família pelo apoio irrestrito, em especial minha irmã/mãe Daniela e às minhas tias Célia e Adair, que me apoiaram em todos os momentos que precisei.

Aos meus “conhecidos” Bruno, Renata e Isadora, que se mudaram para cá no mesmo período que eu e com os quais encarei os primeiros meses da mudança tão brusca, de ambiente e independência, que tivemos. Ao Heytor e ao André, que chegaram depois em nossas vidas, mas participaram de parte dessa jornada.

A todos meus amigos que atravessaram pelo menos uma parte desta jornada comigo e a todos aqueles que, de alguma forma não mencionada, participaram disso tudo. vi

RESUMO O Lago Batata pertence à bacia do rio Trombetas e se localiza no município de Oriximiná, PA. Durante uma década, recebeu efluentes ricos em rejeito argiloso devido a atividades de mineração de bauxita, que resultou em alterações paisagísticas, limnológicas e biológicas. Em 1989 cessou a emissão de rejeito e se iniciou um monitoramento que tem gerado informações sobre a influência do distúrbio nas características abióticas e bióticas do Lago Batata, incluindo a fauna de peixes. Este trabalho objetivou: i) produzir um inventário ictiofaunístico atualizado, considerando variações interanuais; ii) avaliar se há diferenças na estrutura taxonômica e na composição da ictiofauna entre as áreas com Rejeito e Natural do lago; iii) observar se houve variação na estrutura taxonômica e filogenética da ictiofauna ao longo dos últimos vinte anos de monitoramento. Coletas foram realizadas com baterias de rede de espera com malha variada em áreas afetadas e não afetadas pelo rejeito, com frequência trimestral de 1990 a 1993 e anual de 1997 em diante. Foram capturados 18.980 indivíduos, agrupados em nove ordens, 31 famílias e 159 espécies. Houve um alto número de singletons (11) e doubletons (12), e foram estimadas de 163 a 173 espécies no lago, mas apenas 54-93 por coleta. Isso ressalta a importância das espécies raras e do turnover temporal para a diversidade do lago. Não se observou diferenças na riqueza, equabilidade e diversidade entre as áreas, mas a composição ictiofaunística foi diferente entre as áreas (ANOSIM; R = 0,25; p < 0,001) devido a diferenças na abundância das espécies. As diferenças na utilização das áreas se devem à interação entre o nicho das espécies/clados e às modificações causadas pela deposição do rejeito de bauxita. Quando analisada a variação interanual, observou-se a diminuição da dominância na área com Rejeito ao longo dos vinte anos analisados, bem como um aumento na similaridade entre as duas áreas quanto à dominância e equabilidade (0,19 < R² < 0,30; p < 0,05). A diversidade filogenética da área Natural foi maior do que da área com Rejeito (teste t; p < 0,05) e a razão entre os valores de diversidade filogenética entre as duas áreas mostrou aumento da similaridade na diversidade filogenética ao longo do tempo, o que reflete a reestruturação do igapó na área assoreada. Além disso, observou- se que a perda de diversidade filogenética ocorreu em consonância com o aumento da dominância, sugerindo que os efeitos do rejeito de bauxita no Lago Batata não se deram com a perda de espécies ou clados, mas sim através da reestruturação da comunidade.

vii

ABSTRACT Batata Lake belongs to the Trombetas River basin and it is located at the Oriximiná (PA) municipality. During a decade, it received effluents rich in clay rejects originated from bauxite mining, which caused landscape, limnological and biological alterations. In 1989, the reject income stopped and a monitoring of the lake began. Since then, the monitoring has generated information about the influence of the bauxite tailings on the biotic and abiotic characteristics of the Batata Lake, including the fish fauna. This study aims to: i) produce an updated ichthyofaunistic checklist, considering interannual variations; ii) evaluate if there are differences on the numerical structure and composition of the ichthyofauna between the Bauxite-tailing area and the Natural area; iii) observe if there was variation on the numeric and phylogenetic structures of the ichthyofauna during the twenty years of monitoring. Sampling were executed with gill nets with variable mesh sizes in areas affected and not affected by bauxite tailing, every trimester from 1990 to 1993 and annually from 1997 onwards. 18,980 individuals were sampled, and then grouped in 9 orders, 31 families and 159 species. There was a high number of singletons (11) and doubletons (12). It was estimated 163 to 173 species, but only 54 to 93 per sample, thus highlighting the importance of rare species and temporal turnover for the lake’s diversity. It was not observed differences between richness, equitability and diversity of the areas, but the ichthyofaunistic composition was different (ANOSIM; R = 0.25; p < 0.001) due to differences on species’ abundances. The differences on the use of the area are a result of the interaction between the species/clade niche and the deposition of bauxite tailings. When the interannual variation was analyzed, it was observed a decrease of the dominance at the Bauxite- tailing area during the twenty year-period, as well as an increase of similarity between the two areas regarding dominance and equability (0,19 < R² < 0,30; p < 0,05). The phylogenetic diversity of the Natural area was higher than the Bauxite-tailing area (t- test; p < 0.05) and the ratio between the values of phylogenetic diversity of the areas showed an increase of the similarity on the phylogenetic diversity during the sampling period. In addition, it was observed that the loss of phylogenetic diversity occurred concomitantly with the increase of dominance, suggesting that the effects of the bauxite tailings on Batata Lake did not result on the loss of species or clades, but on the community reorganization. viii

SUMÁRIO DEDICATÓRIA ...... iv

AGRADECIMENTOS ...... v

ABSTRACT ...... viii

LISTA DE FIGURAS ...... xii

LISTA DE TABELAS ...... xvi

LISTA DE EQUAÇÕES ...... xviii

INTRODUÇÃO GERAL ...... 1

CAPÍTULO I - A ICTIOFAUNA DO LAGO BATATA: DUAS DÉCADAS DE MONITORAMENTO EM UM LAGO DE ÁGUAS CLARAS DA AMAZÔNIA CENTRAL .. 9

Introdução ...... 9

Material e Métodos ...... 10

Área de estudo ...... 10

Delineamento amostral ...... 11

Análise de dados...... 12

Resultados ...... 14

Discussão ...... 25

Considerações finais ...... 29

CAPÍTULO II - A INFLUÊNCIA DO REJEITO DE BAUXITA SOBRE A ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA EM UM LAGO DE ÁGUAS CLARAS NA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PARÁ) ...... 30

Introdução ...... 30

Material e Métodos ...... 31

Área de estudo ...... 31

Delineamento amostral ...... 33

Análise de dados...... 34

Resultados ...... 37

Estrutura taxonômica ...... 37 ix

Composição da ictiofauna ...... 39

Discussão ...... 49

CAPÍTULO III - RESPOSTAS DA DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA À REESTRUTURAÇÃO DE UM LAGO IMPACTADO POR REJEITO DE BAUXITA NA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PARÁ) ...... 55

Introdução ...... 55

Material e Métodos ...... 56

Área de estudo ...... 56

Delineamento amostral ...... 57

Análise de dados...... 58

Resultados ...... 62

Variáveis abióticas ...... 62

Diversidade taxonômica ...... 62

Diversidade filogenética ...... 63

Respostas cladoespecíficas ...... 65

Discussão ...... 71

CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 78

REFERÊNCIAS ...... 80

APÊNDICE A - CONSIDERAÇÕES TAXONÔMICAS ...... 96

Characiformes: Anostomidae ...... 96

Characiformes: Characidae ...... 96

Characiformes: Ctenoluciidae ...... 98

Characiformes: Curimatidae ...... 99

Characiformes: Cynodontidae ...... 101

Characiformes: Hemiodontidae ...... 102

Characiformes: Prochilodontidae ...... 103

Characiformes: Serrasalmidae ...... 104

Characiformes: Triportheidae ...... 106 x

Clupeiformes: Engraulidae ...... 107

Gymnotiformes: Rhamphichthyidae ...... 108

Myliobatiformes: Potamotrygonidae ...... 109

Perciformes: Cichlidae ...... 109

Perciformes: Sciaenidae ...... 110

Pleuronectiformes: Achiridae ...... 112

Siluriformes: Auchenipteridae ...... 112

Siluriformes: Doradidae ...... 115

Siluriformes: Loricariidae ...... 119

Siluriformes: Pimelodidae ...... 120

Referências bibliográficas ...... 122

APÊNDICE B – ARTIGOS-BASE PARA A HIPÓTESE FILOGENÉTICA ...... 126

APÊNDICE C – HIPÓTESE FILOGENÉTICA ...... 127

LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Imagem aérea mostrando uma porção do lago Batata (Porto Trombetas, PA) impactada pela emissão de efluentes ricos em rejeito de bauxita, durante o período de águas baixas, na década de 1980. A seta vermelha indica a área impactada do Lago Batata e a seta branca indica o canal e o sentido do rio Trombetas. Fonte: portal de notícias Estadão (2002)...... 3 Figura 2 - Áreas de coleta localizadas no Lago Batata, Pará, Brasil, onde foram realizadas as amostragens entre 1990 e 2013. A porção vermelha do mapa representa a área com Rejeito da lavagem de bauxita, enquanto a porção preta é a área Natural...... 11 Figura 3 - Registro fotográfico das baterias de rede instaladas para a coleta do material biológico no Lago Batata, Oriximiná, PA. Onde: (a) rede disposta na região limnética; e (b) rede disposta dentro do igapó. Fotos: Rafael Leitão (2008)...... 12 Figura 4 - Estimativas de riqueza Chao 2 (Figura 2a) e Jackknife 1 (Figura 2b) e seus respectivos intervalos de confiança com os indivíduos coletados na primeira coleta no Lago Batata, em Junho de 1990, comparando seus valores com o número observado (Mao Tau)...... 23 Figura 5 - Estimativas de riqueza Chao 2 (Figura 3a) e Jackknife 1 (Figura 3b) e seus respectivos intervalos de confiança, comparando seus valores com o número observado de espécies no Lago Batata entre os anos 1990 e 2013...... 25 Figura 6 - Imagem das espécies mais representativas numericamente no Lago Batata, na seguinte ordem: Auchenipterichthys longimanus, Hemiodus unimaculatus e Hemiodus microlepis. Fonte: Lin, 2003...... 37 Figura 7 - Índice de Diversidade de Shannon-Wiener (H’) das coletas realizadas na área Natural e na área com Rejeito de 1990 a 2013 no Lago Batata...... 39 Figura 8 - Frequência do coeficiente de correlação (R) esperado para o modelo nulo, onde a estrutura da ictiofauna não é explicada pelas diferentes áreas de coleta (Rejeito e Natural) do Lago Batata, e coeficiente de correlação (R) observado (linha vertical tracejada)...... 40 Figura 9 - Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) mostrando a similaridade entre as áreas de coleta ao longo das duas décadas de pesquisa ictiológica no Lago Batata, destacando áreas de coleta (Rejeito e Natural)...... 41

xii

Figure 10 - Abundância relativa (raiz quadrada) de Triportheus auritus e Osteoglossum bicirrhosum, respectivamente, nos pontos de coleta nas áreas assoreada (R) e natural (N) do Lago Batata, destacando também os anos de coleta...... 45 Figura 11 - Abundância relativa (raiz quadrada) de Pseudoloricaria laeviuscula e Jurengraulis juruensis, respectivamente, nos pontos de coleta nas áreas assoreada (R) e natural (N) do Lago Batata, destacando também os anos de coleta...... 47 Figura 12 - Abundância relativa (raiz quadrada) de Hemiodus immaculatus e Hemiodus microlepis, respectivamente, nos pontos de coleta nas áreas assoreada (R) e natural (N) do Lago Batata, destacando também os anos de coleta...... 48 Figura 13 - Distribuição das amostras nos dois principais eixos do PCPS (PCPS 1 e PCPS 2), representando a variação da estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata ao longo das duas décadas de amostragem, ponderada pela ocorrência das espécies. Pontos preenchidos em preto são da área com Rejeito, enquanto pontos preenchidos de cinza são da área Natural...... 66 Figura 14 - Distribuição de todas as espécies amostradas nos dois principais eixos da PCPS ponderada pela ocorrência das espécies (PCPS 1 – A; PCPS 2 – B), de acordo com suas respectivas superordens. A Figura C mostra a distribuição das espécies nos dois eixos da PCPS, sendo que apenas Colossoma macropomum não seguiu os padrões explicitados, estando mais próxima de Acanthopterygii...... 67 Figura 15 – Distribuição das amostras nos dois principais eixos do PCPS (PCPS 1 e PCPS 2), representando a variação da estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata ao longo das duas décadas de amostragem, ponderada pela ocorrência e abundância das espécies amostradas. Pontos preenchidos em preto são da área com Rejeito, enquanto pontos preenchidos de cinza são da área Natural...... 69 Figura 16 - Distribuição de todas as espécies amostradas nos dois principais eixos da PCPS (PCPS 1 – A; PCPS 2 – B), de acordo com suas respectivas superordens. A Figura C mostra a distribuição das espécies nos dois eixos da PCPS...... 70 Figura 17 - Brycon amazonicus (acima) e Brycon cf. pesu (abaixo), destacando as listras sinuosas formadas pela pigmentação nas escamas, e as pigmentações nas nadadeiras peitorais, nadadeiras pélvicas e base da nadadeira anal em B. amazonicus em comparação a B. cf. pesu (Fotos retiradas de: Lima et al., 2013)...... 97

xiii

Figure 18 - Chalceus spilogyros (181,4 mm; acima) e Chalceus epakros (132,6 mm; abaixo), destacando a mancha bem definida em C. spilogyros e o estreitamento no focinho de C. epakros (Fotos retiradas de: Zanata & Toledo-Piza, 2004)...... 98 Figura 19 - Boulengerella maculata (171 mm; acima), Boulengerella cuvieri (192 mm; centro) e Boulengerella lucius (266 mm; abaixo), demonstrando a origem da nadadeira dorsal posterior ao início da nadadeira anal em B. maculata, e o padrão de manchas na nadadeira caudal (mancha bem marcada em B. cuvieri e listras horizontais em B. lucius) (Fotos retiradas de: Vari, 1995)...... 99 Figura 20 - Exemplares de Curimata knerii (134,3 mm; acima) e Curimata roseni (131,8 mm; abaixo) (Fotos retiradas de: Vari, 1989)...... 100 Figure 21 - Hydrolycus scomberoides (acima) e Hydrolycus armatus (Jardine, 1841), ilustrando a faixa preta e a mancha na nadadeira adiposa bem evidentes em H. armatus e a posição das nadadeiras peitorais e pélvicas em H. scomberoides (Fotos retiradas de: Toledo-Piza, 2013)...... 102 Figura 22 - Prochilodus nigricans (acima), Semaprochilodus insignis (centro) e Semaprochilodus taeniurus (abaixo), com os respectivos padrões de coloração da nadadeira caudal e de altura do corpo (Fotos retiradas de: Queiroz et al., 2013)...... 104 Figura 23 - Mylossoma duriventre (acima) e Mylossoma aureum (abaixo), ilustrando a diferença na proporção da cabeça em relação ao comprimento padrão (Fotos retiradas de: Ota et al., 2013)...... 105 Figura 24 - Triportheus albus (114,64 mm; primeira foto), Triportheus auritus (185,9 mm; segunda foto), Triportheus angulatus (130,5 mm; terceira foto) e Triportheus rotundatus (97,83 mm; última foto) (Fotos retiradas de: Malabarba, 2004)...... 107 Figura 25 - Rhamphichthys marmoratus (acima) e Rhamphichthys rostratus (abaixo), mostrando a diferença no tamanho do focinho em relação à cabeça entre as espécies (Fotos retiradas de: Crampton & CellaRibeiro, 2013)...... 109 Figura 26 - Plagioscion squamosissimus (185 mm; acima) e Plagioscion montei (207 mm; abaixo). A diferença mais evidente entre as espécies é o tamanho das nadadeiras peitorais e pélvicas em relação ao corpo (Fotos retiradas de: Casatti, 2002)...... 111 Figura 27 - Pachypops fourcroi (86 mm; acima) e Pachypops trifilis (125,6 mm; abaixo), ilustrando a diferença na proporção do olho em relação à cabeça entre as duas espécies (Fotos retiradas de: Casatti, 2002)...... 112 xiv

Figure 28 - Ageneiosus vittatus e Ageneiosus sp. n. “vittatus”, demonstrando a diferença na forma da nadadeira caudal (Fotos retiradas de Akama & Ribeiro, 2013)...... 113 Figure 29 - Parauchenipterus galeatus (113,8 mm; acima) e Trachelyopterus coriaceus (112,2 mm; abaixo), ilustrando a similaridade entre as duas espécies e a diferença quanto à nadadeira adiposa (Fotos retiradas de: Birindelli, 2010)...... 115 Figura 30 - Hassar orestis (206 mm) e a mancha característica na porção distal da nadadeira dorsal (Foto retirada de: Birindelli et al., 2011)...... 116 Figura 31 - Doras carinatus (Linnaeus, 1766) (155 mm; acima) e Trachydoras brevis (85 mm; abaixo), realçando a diferença no tamanho do focinho entre os dois gêneros (Fotos retiradas de: Sabaj-Pérez & Birindelli, 2008 e Birindelli, 2010)...... 117 Figura 32 - Tenellus trimaculatus (71,8 mm; acima) e Tenellus ternetzi (92,1 mm; abaixo) com os respectivos padrões de formato do focinho e de coloração da base da nadadeira dorsal (Fotos retiradas de: Sabaj-Pérez et al., 2014)...... 118 Figura 33 - Peckoltia bachi (acima) e Peckoltia braueri (abaixo), e seus respectivos padrões de coloração da cabeça (Fotos retiradas de: Armbruster, 2008). O artigo não apresentava as informações do tamanho dos indivíduos fotografados...... 120 Figura 34 - Pseudoplatystoma fasciatum (516 mm; acima), e padrão de coloração das nadadeiras caudais de Pseudoplatystoma tigrinum (esquerda) e Pseudoplatystoma punctifer (direita) (Fotos retiradas de: Buitrago-Suárez & Burr, 2007)...... 121 Figura 35 - Hipótese filogenética adotada para o cálculo dos índices de diversidade filogenética, com base nos artigos listados no Apêndice B e contendo apenas as espécies amostradas no Lago Batata...... 127

LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Lista de espécies capturadas no Lago Batata entre os anos 1990 e 2013, com suas respectivas abundâncias brutas e relativas. Singletons estão marcadas com um “s” e doubletons com um “d”. Espécies que foram comentadas no Apêndice A quanto às suas características taxonômicas e de distribuição estão marcadas com um asterisco (*). .... 15 Tabela 2 - Riqueza observada (Mao Tau) e Riqueza Estimada (Chao 2 e Jack 1), com seus respectivos intervalos de confiança de 95%, para todos os anos de coleta. Representatividade da riqueza observada em relação à estimada é mostrada em porcentagem. Anos nos quais houve sobreposição entre os intervalos de confiança do Mao Tau e de pelo menos um dos estimadores estão marcados com * e anos nos quais houve sobreposição entre os intervalos do Mao Tau e dos dois estimadores estão marcados com **...... 21 Tabela 3 - Índices descritores de comunidades calculados para cada área (Total) e valores mínimo, médio e máximo dos índices calculados para cada coleta nas duas áreas de coleta do Lago Batata. S – riqueza observada; I – Índice de Margalef; D – Índice de Simpson; H’ – Índice de Diversidade de Shannon; J – Índice de Pielou...... 38 Tabela 4 - Significância das ANOVA two-way realizadas para avaliar a diferença entre a estrutura taxonômica das comunidades da área com Rejeito e área Natural do Lago Batata, considerando a variação entre os períodos pluviométricos. S – riqueza observada; I – Índice de Margalef; D – Índice de Simpson; H’ – Índice de Diversidade de Shannon; J – Índice de Pielou...... 38 Tabela 5 - Principais espécies que contribuíram para a dissimilaridade entre as áreas com Rejeito e Natural segundo a Análise de Similaridade Percentual (SIMPER), com a raiz das respectivas abundâncias médias (Ab. Média), contribuição para a dissimilaridade total (Contrib. %) e contribuição acumulada (Contrib. Acum. %)...... 41 Tabela 6 – Amplitude, média e desvio padrão das variáveis abióticas e bióticas mensuradas para a área com Rejeito e área Natural ao longo das duas décadas de amostragem...... 62 Tabela 7 - Mínimo, máximo, média e desvio padrão da razão dos índices calculados para as áreas Natural e Rejeito, e significância da regressão linear da razão com os anos. Códigos: MPD – Distância filogenética média, MNTD – Distância média do vizinho mais próximo, ab – índice calculado com base na matriz de abundância, pr – índice calculado com base na matriz de ocorrência...... 63 xvi

Tabela 8 - Significância do teste t para comparar as duas áreas analisadas e da regressão múltipla para avaliar o efeito dos anos e da pluviosidade sobre os índices calculados. Códigos: MPD – Distância filogenética média, MNTD – Distância média do vizinho mais próximo, ab – índice calculado com base na matriz de abundância, pr – índice calculado com base na matriz de ocorrência...... 64 Tabela 9 – Significância da correlação entre os eixos da PCPS ponderado pela ocorrência das espécies com as variáveis abióticas (e.g. temperatura, transparência) e bióticas (Abundância de Zoolplâncton) do Lago Batata. Valores significativos estão destacados em negrito...... 67 Tabela 10 - Significância da correlação entre os eixos da PCPS com as variáveis abióticas (e.g. temperatura, transparência) e bióticas (Abundância de Zoolplâncton) do Lago Batata. Valores significativos estão destacados em negrito...... 71 Tabela 11 - Lista de artigos utilizados para montar a hipótese filogenética adotada neste trabalho para o cálculo dos índices de diversidade filogenética...... 126

xvii

LISTA DE EQUAÇÕES Equação 1 - Equação de Chao de segunda ordem, utilizada para calcular o número de espécies estimado, onde: SChao2 é o índice de Chao 2; Sobs é o número observado de espécies na amostra; m é o número total de amostras; q1 é o número de unicatas, consideradas aqui as espécies que foram coletadas em apenas uma amostra; e q2 é o número de duplicatas, consideradas aqui o número de espécies que foram capturadas em apenas duas amostras...... 13

Equação 2 - Equação de Jackknife de primeira ordem, utilizada para calcular o número de espécies estimado, onde: Sjackknife1 é o índice de Jackknife de primeira ordem; Sobs é o número observado de espécies na amostra; f1 é o número de singletons, consideradas aqui o número de espécies que apresentaram apenas um indivíduo...... 14

Equação 3 - Equação de dominância de Simpson, onde D é o índice de Simpson, n é o número de indivíduos na espécie i, e N é o número de espécies...... 34

Equação 4 - Índice de Diversidade de Shannon-Wiener, onde pi é a proporção de indivíduos na espécie i...... 35

Equação 5 - Equação de equitabilidade de Pielou (J), onde H’(máximo) é a diversidade máxima possível, que será observada caso todas as espécies apresentem o mesmo número de indivíduos, e H’(observado) é a diversidade observada...... 35

Equação 6 – Coeficiente de correlação R da Análise de Similaridade (ANOSIM), onde

ṝB é a média dos valores de dissimilaridade entre grupos, ṝW é a média dos valores de dissimilaridade dentro dos grupos e n é o número de amostras somado ao número de grupos. Os valores de dissimilaridade são, previamente, transformados em rankings. . 36

Equação 7 - Equação da Distância Filogenética Média (MPD), onde dmn é a distância filogenética ntre as espécies m e n, am e an são as abundâncias das espécies m e n, respectivamente...... 60

Equação 8 - Equação da Distância Média do Vizinho Mais Próximo (MNTD), onde dmn

é a distância filogenética ntre as espécies m e n, e am é a abundância da espécie m...... 60

xviii

INTRODUÇÃO GERAL Entender os processos subjacentes à estruturação das comunidades naturais e ao padrão de distribuição das espécies é um dos objetivos mais antigos entre os ecólogos (Soininen et al., 2007; Lebrija-Trejos, 2010). Durante décadas, os estudos se concentraram apenas na utilização de parâmetros numéricos (e.g. número de espécies, diversidade, equabilidade) e na composição de espécies. Peet (1974), por exemplo, destacou que, até aquele momento, grande parte dos estudos ecológicos de comunidades biológicas se concentrou em medidas de riqueza, diversidade e similaridade. A partir desses estudos, diversos mecanismos foram propostos como estruturadores e/ou reguladores da distribuição das espécies e da composição de comunidades. Dentre os principais mecanismos, estão: a competição interespecífica, que ressalta o efeito da competição entre espécies de nichos similares (Elton, 1946); os filtros ambientais, que realçam a importância do nicho das espécies como principal mediador da sua distribuição (Lebrija-Trejos, 2010); e a deriva ecológica, que, por sua vez, está relacionada a padrões estocásticos e a taxas de migração, mortalidade e natalidade na determinação da abundância das espécies (Hubbel, 2003; Chave, 2004). Deve-se destacar, ainda, a importância da escala de observação dos fenômenos biológicos e dos padrões de montagem de comunidades. Em escala global, observa-se, por exemplo, um padrão latitudinal, ocorrendo o aumento no número de espécies em comunidades mais próximas da linha do Equador (Jenkins et al., 2013), e um padrão altitudinal, com modificações na composição e diminuição na riqueza com o aumento da altitude (Whittaker, 1972). Em escalas menores, processos biogeográficos (e.g. migração, extinção local e especiação) interagem com mecanismos ambientais na estruturação das comunidades biológicas (Whittaker, 1972). No entanto, as medidas tradicionais da estrutura de comunidades consideram as espécies como amostras iguais de traços funcionais similares (Webb, 2000). As espécies, porém, fazem parte de um constructo filogenético que as torna unidades dependentes funcionalmente da sua história evolutiva (Felsenstein, 1985), o que pode, em alguns casos, tornar as medidas tradicionais pouco úteis em análises ecológicas em nível de comunidades (Ricotta et al., 2005). Dessa forma, deve-se atentar que uma comunidade biológica e o seu funcionamento dependem não só do número de unidades

taxonômicas, mas também das atividades biológicas que as espécies exercem, interagindo com suas distribuições e abundâncias (Salles et al., 2012). Estudos recentes mostram a importância de se considerar as relações filogenéticas entre as espécies para avaliar processos ecológicos, tais como padrões de produtividade (Cadotte et al., 2012) e estratégias de conservação (Strecker et al., 2011), abrindo perspectivas interessantes para a pesquisa ecológica, relacionadas a evolução de caracteres funcionais e a padrões de coocorrência mediados por relações filogenéticas. Considerando a importância dos filtros ambientais, mencionados anteriormente, como um dos processos primordiais na estruturação das comunidades, torna-se indispensável trazer à discussão as modificações ambientais causadas pelo ser humano ao longo do último século. O crescente aumento mundial nas populações humanas e seu modo de gerir os recursos naturais têm promovido diversos problemas ecológicos, principalmente através da expansão de centros urbanos e do aumento na produção de alimentos e na utilização de recursos naturais (McKinney, 2006; Lal, 2007). Essa antropização afeta diretamente os organismos, dependendo da magnitude do distúrbio e das características das espécies envolvidas, consequentemente alterando a estrutura das comunidades locais. Observa-se, por exemplo, a diminuição da complexidade das comunidades naturais em centros urbanos ou áreas contíguas, como demonstrado para diversos táxons, incluindo aves (Cam et al., 2000; Bhatt & Joshi, 2011), mamíferos (Ordeñana et al., 2010) e insetos (Clark et al., 2007; Monteiro-Júnior et al., 2014; Monteiro-Júnior et al., 2015). Uma revisão sobre os efeitos da urbanização sobre comunidades biológicas de plantas e animais pode ser encontrada no trabalho de McKinney (2008). A urbanização, no entanto, não é o único impacto antrópico que afeta as comunidades biológicas. Encontra-se vasta literatura que avalia o impacto ecológico da antropização, envolvendo, por exemplo, a perda da mata ciliar (Carvalho et al., 2013), desmatamento (Harding, 2009; Joshi & Kumar, 2008) e a retificação de cursos d’água (Pliuraité & Kesminas, 2010). Atividades de mineração também causam modificações ambientais in loco e em áreas adjacentes, com consequente perda de diversidade e mudanças na estrutura das comunidades (Niyogi et al., 2002; Hitt & Chambers, 2014). Nesse contexto se insere o caso do Lago Batata, localizado na margem direita do rio Trombetas, no município de Oriximiná, Pará, Brasil. Devido à atividade da Mineração Rio do Norte (MRN), mais

especificamente à lavagem da bauxita previamente ao seu embarque em Porto Trombetas, o lago Batata recebeu efluentes ricos em rejeito argiloso ao longo de uma década (1979 – 1989; Callisto et al., 1999). Tal rejeito argiloso se formou durante a separação do minério de “impurezas” (argila) durante um processo de decantação com a água proveniente do igarapé Caranã, resultando em um efluente rico em alumínio, silicato e óxidos de ferro (Esteves et al., 1990; Bozelli, 1996). Ao longo dos anos, o rejeito se acumulou no substrato do Lago Batata, causando visíveis impactos ambientais na área litorânea e na coluna d’água de cerca de um terço do lago (Figura 1).

Figura 1 - Imagem aérea mostrando uma porção do lago Batata (Porto Trombetas, PA) impactada pela emissão de efluentes ricos em rejeito de bauxita, durante o período de águas baixas, na década de 1980. A seta vermelha indica a área impactada do Lago Batata e a seta branca indica o canal e o sentido do rio Trombetas. Fonte: portal de notícias Estadão (2002).

Em face das mudanças ecológicas e paisagísticas causadas por sua atividade e de acordo com a legislação da época, a MRN, em 1981, começou a busca por alternativas que causassem menos impacto ao ambiente que exploravam (Bozelli et al., 2000). Em 1987, foi estabelecida uma parceria entre uma equipe de pesquisadores, liderada pelo

limnólogo Francisco de Assis Esteves, da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), e a MRN para que o levantamento de informações sobre o ambiente e o caso singular que se constituíra ali e para que medidas mitigatórias dos impactos fossem tomadas. Em 1989, a Mineradora deixou de depositar o rejeito no lago Batata, passando a fazer a lavagem próximo à área de extração do minério e a depositá-lo no próprio local de extração. O grupo de pesquisa enfrentou dificuldades devido à grande complexidade das planícies de inundação amazônicas e à singularidade do caso, mas, ao longo de anos de estudo, construíram um denso corpo teórico reunido principalmente no livro “Lago Batata: Impacto e Recuperação de um Ecossistema Amazônico” (Bozelli et al., 2000), bem como em diversos artigos, monografias, dissertações e teses desde então. Dentre os diversos aspectos analisados, observou-se que, apesar da ausência de efeito químico, a deposição do rejeito no lago teve como principal efeito a perda da vegetação do igapó, causada pela morte do sistema radicular das plantas devido ao acúmulo de argila na lâmina sedimentar (Esteves, 2000). A morte do igapó ocorreu em uma área extensa do lago, já que 30% da área total do lago (aproximadamente 620 hectares) foi assoreada devido ao lançamento de 18 milhões m3.ano-1 de rejeito de bauxita na porção norte do lago (Panosso et al., 1995; Esteves et al., 2001). Além da perda da vegetação, a área com Rejeito apresentou diminuição da profundidade em até 6 metros em alguns trechos (Panosso, 2000), bem como a diminuição da transparência, produtividade primária (clorofila-a), fósforo, nitrogênio dissolvidos e matéria orgânica (Fonseca & Esteves, 1999; Panosso & Kubrusly, 2000). Callisto & Esteves (1996b) também relataram alterações no sedimento, com a predominância de argilas finas na área com Rejeito, muitas vezes relacionada com a diminuição da abundância de organismos bentônicos. A alta taxa de ressuspensão dessas partículas finas é responsável pela diminuição da zona eufótica e da radiação fotossinteticamente ativa (PAR) na área com Rejeito (Roland & Esteves, 1998). No entanto, deve-se atentar que a variação das características limnológicas e do sedimento não é inteiramente relacionada à presença do rejeito. Valores de transparência e profundidade, por exemplo, são positivamente correlacionados, e apresentam correlação negativa com oxigênio dissolvido, temperatura e matéria suspensa na coluna d’água (Fonseca & Esteves, 1999). Como há um padrão temporal no nível da água, do qual Esteves et al. (1990) distinguiram quatro fases fluviométricas no

Lago Batata (Enchente, Águas Altas, Vazante, Águas Baixas), também existem padrões temporais nas características limnológicas. Durante os períodos de águas baixas, por exemplo, a profundidade do Lago Batata diminui independentemente da área, afetando a influência das correntes e da turbulência gerada pelo vento sobre a coluna d’água, intensificando a ressuspensão de sedimento e favorecendo a homogeneização na temperatura e oxigênio dissolvido nesta (Fonseca & Esteves, 1999). Além dos padrões limnológicos e de produtividade, a equipe estudou outros aspectos das comunidades biológicas do Lago Batata. Ao estudar o bacterioplâncton, um importante componente nos ecossistemas aquáticos, Anesio (2000) reportou aumento da produtividade na área afetada pelo rejeito, provavelmente por efeito do aumento na superfície potencial para proliferação bacteriana nas partículas de argila em suspensão, mas com menor densidade, indicando alta mortalidade, possivelmente fruto da predação por organismos do zooplâncton e da constante sedimentação das partículas argilosas. Huszar (2000), por outro lado, encontrou diminuição da produtividade e densidade fitoplanctônicas, e associou isso ao aumento da turbidez e à alta taxa de sedimentação das partículas de argila na área impactada, embora Guenther & Bozelli (2004), em condições experimentais, não tenham encontrado influência da sedimentação na produtividade de clorofila-α, favorecendo que os efeitos negativos do rejeito de bauxita sobre a comunidade fitoplanctônica se deve principalmente à limitação fotossintética. Ainda quanto à produtividade primária, macrófitas aquáticas são um compartimento importante para os ecossistemas lacustres devido à sua participação no ciclo de nutrientes, alta produtividade primária, reserva de nutrientes e participação na estruturação física do ambiente (Wetzel, 1993; Junk & Piedade, 1993). O lago Batata apresenta alta produtividade de Oryza glumaepatula (Steud), comumente conhecido como arroz-bravo, que ocupa quase 3% da sua superfície (Enrich-Prast, 1998). Brum et al. (2006) mostrou a diminuição de nutrientes e concomitante aumento em estruturas de baixa digestibilidade (e.g. lignina, celulose) em indivíduos de O. glumaepatula na área com Rejeito, resultado da menor da concentração de nutrientes no sedimento e faz com que a população utilize mais lipídeos e carbohidratos solúveis no crescimento. Grupos de invertebrados também foram estudados. Bozelli (2000) mostra os rotíferos e microcrustáceos (cladóceros e copépodes) capturados no Lago Batata, mostrando que a riqueza de rotíferos é menor na área afetada pelo rejeito, mas que este

não é um fator que limita as populações de microcrustáceos de forma definitiva, dependendo da interação com outras variáveis. A fauna de macroinvertebrados bentônicos respondeu de forma similar aos rotíferos, tendo menor riqueza e abundância em áreas afetadas pelo rejeito, em especial por causa da importância que a heterogeneidade de substrato e a presença de silte possuem para o grupo. Logo após o impacto, observou-se maior abundância de quironomídeos e oligoquetos na área Natural do Lago Batata, bem como utilização restrita a esta área por bivalves (Callisto & Esteves, 1996; Fonseca & Esteves, 1999; Leal et al., 2004). Por outro lado, houve alta dominância e maior produtividade de Campsurus notatus (Needham & Murphey, 1942) (Ephemeroptera: Polymitarcidae) na área com Rejeito (Fonseca & Esteves, 1999; Leal & Esteves, 2000), em especial devido às modificações ambientais que o assoreamento provocou, criando condições que permitiram a ampla colonização da área pela espécie. Um fato interessante é a importância do gênero Campsurus para os processos de bioturbação em lagos de várzea e outros hábitats similares (Nolte, 1987; Pereira & Da Silva, 1991), devido ao hábito de construir extensas galerias subterrâneas em áreas com sedimentos finos (Leal & Esteves, 2000). Diversos estudos dirigidos a entender a ictiofauna do Lago Batata e sua relação com os impactos causados pela emissão do rejeito de bauxita foram feitos sob a coordenação de Érica Caramaschi, pesquisadora do Laboratório de Ecologia de Peixes da Universidade Federal do Rio de Janeiro. O primeiro estudo foi a dissertação de mestrado de Halboth (1995), que não só caracterizou primariamente a ictiofauna do lago, como abordou a variação da riqueza entre os períodos hidrológicos, seguida por vários resumos publicados em anais de eventos que visavam discutir a distribuição espacial das famílias mais representativas no lago (Halboth et al., 1995a; Halboth et al., 1995b; Halboth et al., 1995c; Halboth et al., 1995d). Trabalhos subsequentes se concentraram na alimentação e distribuição de espécies, destacando-se as dissertações de Reis (1997) e de Mannheimer (1998), entre vários outros resumos em eventos nacionais e internacionais (e.g. Lima & Caramaschi, 1997; Mannheimer & Caramaschi, 1997; Reis & Caramaschi, 1997). Apesar da importância que esses estudos tiveram para o conhecimento da ictiofauna do lago, estudos em escala de comunidades só voltaram a ser feitos a partir de Caramaschi et al. (2000), que apresentaram as informações reunidas na década de estudos conduzidos no lago. No capítulo, Caramaschi et al. (2000) apresentaram uma

lista de 124 espécies coletadas no lago, analisaram a constância e dominância das espécies, e apontaram evidências da recuperação da área impactada, baseadas no aumento da biomassa e número de espécimes capturados. Lin (2005) fez uma análise mais complexa da ictiofauna, coletando tanto na área impactada quanto na área não impactada nos anos 2001 e 2002 ao longo dos quatro períodos hidrológicos. No estudo, o autor mostrou menor abundância e biomassa nas áreas de igapó quando comparadas com a região limnética do lago e nas áreas afetadas pela deposição de argila, em especial áreas de transparência intermediária. Posteriormente, Lin & Caramaschi (2005) mostraram que a condutividade, a produtividade primária e os nutrientes não apresentam correlação direta com a diversidade e biomassa de peixes, sendo fracos preditores para o grupo. Por fim, Cabral (2011) e Cabral (2014) analisaram a ictiofauna de 2000 a 2013 para observar os efeitos das variações hidrológicas interanuais e dos eventos ENOS sobre a abundância das espécies dominantes. Apesar da abundância de estudos feitos acerca da ictiofauna do Lago Batata e da importância destes na caracterização da ictiofauna e do alcance do impacto sobre o grupo, alguns problemas devem ser citados. O primeiro é o carreamento histórico de identificações errôneas e/ou desatualizadas no banco de dados, o que pode levar tanto a uma superestimativa de número de espécies, quando é atribuído mais de um nome a um mesmo morfótipo, ou subestimativa, quando dois morfótipos distintos são reconhecidos com o mesmo nome, em casos de grupos pouco estudados na década de 90, como os bagres doradídeos, por exemplo. Outras problemas que merecem destaque é que grande parte dos estudos no lago Batata utilizaram técnicas descritivas e relativamente simples, como os trabalhos publicados até 2000, e que os estudos dos anos posteriores não analisaram (Lin, 2005; Lin & Caramaschi, 2005) ou analisaram apenas parcialmente a série temporal disponível (Cabral, 2011; 2014), que daria a perspectiva de acessar características ictiofaunísticas relacionadas com o impacto antrópico experimentado pelo Lago Batata e a subsequente reestruturação do igapó. Considerando a importância que uma atualização da identificação das espécies, já que a última lista publicada é a de Caramaschi et al. (2000), todo o material coletado no Lago Batata ao longo de 23 anos de trabalho foi revisto em nível específico para o presente estudo, completando a extensiva organização e reunião do material em famílias realizada para o estudo de Cabral (2014). O produto primário deste trabalho se encontra

no Capítulo I, em formato de uma lista de espécies e da análise da suficiência amostral através de curvas de rarefação, com uma discussão em torno da fauna amazônica e da importância das espécies raras para as comunidades. Comentários taxonômicos e da distribuição de algumas espécies são apresentados no Apêndice A, que se constitui no material seminal para a construção de um guia de identificação das espécies de peixes do Lago Batata. No Capítulo II, em função do efeito causado pelo rejeito de bauxita nas comunidades de invertebrados e de peixes, procurou-se reestruturar e revitalizar a discussão sobre as consequências da antropização sobre a ictiofauna do Lago Batata. Assim, foram utilizadas ferramentas estatísticas não utilizadas anteriormente, bem como descritores de comunidades, sobre um conjunto de dados atualizado e que nunca havia sido explorado de tal forma, com objetivo de avaliar similaridades e dissimilaridades da ictiocenose presente na área Natural e na área com Rejeito do lago. No Capítulo III, buscou-se avaliar como as mudanças ocorridas devido à antropização de uma porção do lago e sua subsequente reestruturação, que ocorreu ao longo das décadas posteriores de monitoramento, afetaram a diversidade de peixes. Para isso, foram analisados descritores numéricos de comunidades (riqueza estimada, diversidade e equitabilidade), e utilizada a diversidade filogenética como um descritor mais complexo da comunidade, ao incorporar informações da históriva evolutiva das espécies em sua perspectiva.

CAPÍTULO I - A ICTIOFAUNA DO LAGO BATATA: DUAS DÉCADAS DE MONITORAMENTO EM UM LAGO DE ÁGUAS CLARAS DA AMAZÔNIA CENTRAL

Introdução A bacia hidrográfica Amazônica é composta pelo rio Amazonas e por vários outros rios, tributários e igarapés, e abriga a mais rica fauna de peixes do mundo (Goulding, 1980; Lowe-McConnell, 1999). A alta diversidade de peixes encontrada nesta bacia é produto da interação de fatores como: estabilidade climática, tamanho da bacia hidrográfica, processos históricos e heterogeneidade espacial, caracterizada pelo intricado complexo de corpos d’água que formam os sistemas rios-planície da Amazônia (Lowe-McConnell, 1999). Inventários de diversos ambientes da bacia Amazônica têm sido publicados, incluindo campos alagados (Montag et al., 2009), rios de águas claras (Ferreira, 1993; Ferreira et al., 2011) e igarapés (Arbaláez et al., 2004; Claro-García et al., 2013). Esses trabalhos, no entanto, possuem uma clara limitação temporal – todos são restritos a amostragens com um a três anos de abrangência, atentando muitas vezes para variações sazonais, mas não para variações interanuais na composição de espécies. Poucos estudos ictiofaunísticos realizados no Brasil abrangem essas variações, o que provavelmente reflete a dificuldade logística em se manter coletas regulares por prazos longos. Monitoramentos de longo prazo têm sido mais frequentes em casos de empreendimentos que demandam licenças ambientais de instalação e operação, como os hidrelétricos e de extração mineral. Estudos decorrentes da análise desses dados têm sido realizados (e.g. Rodrigues et al., 2005; Cabral, 2009; Mérona et al., 2010; Mazzoni et al., 2012; Cabral, 2014). Outros são decorrentes de iniciativas institucionais, como o monitoramento mantido pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) no lago Catalão (Santorelli et al., 2014) ou de Programas Ecológicos de Longa Duração (PELD) mantidos pelo Conselho Nacional de Pesquisa Científica e Tecnológica (CNPq), que beneficiou estudos como o de Di Dário et al. (2013), por exemplo. Cabral (2014) avaliou uma série temporal de aproximadamente uma década do Lago Batata, Pará, em busca da relação da influência de variáveis hidrológicas e eventos ENOS sobre a abundância das espécies dominantes e descritores de comunidades. Santorelli et al. (2014) analisaram dados de dez anos de um lago da Amazônia Central e

avaliaram a variação temporal em índices de diversidade filogenética e funcional. Por outro lado, Di Dário et al. (2013) analisaram dados de inventários nas lagoas costeiras no Parque Nacional de Jurubatiba e Lagoa Imboassica, Rio de Janeiro, e ressaltaram que o número de espécies encontrado é maior do que o indicado em estudos prévios devido aos constantes estudos realizados nos locais ao longo de mais de uma década. No artigo, os autores destacam o papel das espécies raras (e pouco frequentes) na riqueza e a possibilidade de ocorrerem espécies raras ainda não registradas nas lagoas costeiras. Considerando a importância das espécies raras na riqueza total de um ambiente e a necessidade de uma atualização na lista de espécies, estudou-se a ictiofauna do Lago Batata, um lago de águas claras localizado na margem direita do rio Trombetas, no município de Oriximiná, PA – Brasil, de 1990 a 2013. O lago apresenta uma condição extremamente particular, condicionada pela atividade da Mineração Rio do Norte (MRN) através da lavagem da bauxita, etapa anterior ao transporte e beneficiamento do alumínio, que resultou na emissão de efluentes ricos em rejeito argiloso ao longo de uma década (1979 – 1989; Callisto et al., 1999) no Lago Batata. Apesar disso, apenas 30% da área total do lago foi assoreada e, ao longo dos anos, houve uma regeneração contínua das características limnológicas até uma situação de maior transparência e reestruturação do igapó (Barbieri, 2000).

Figura 2 - Áreas de coleta localizadas no Lago Batata, Pará, Brasil, onde foram realizadas as amostragens entre 1990 e 2013. A porção vermelha do mapa representa a área com Rejeito da lavagem de bauxita, enquanto a porção preta é a área Natural.

Delineamento amostral As coletas foram realizadas de 1990 a 2013 (com exceção de 1994-1996). De 1990 a 1993 as coletas foram trimestrais, objetivando observar a variação sazonal da fauna e de 1997 em diante as coletas ocorreram no período da Enchente, geralmente no mês de março. As coletas foram feitas em duas porções do lago: a área com Rejeito e a “área Natural” (Figura 2). A primeira se localiza próximo à desembocadura do igarapé Caranã no Lago Batata, e apresenta água turva (extinção da penetração de luz mensurada por disco de Secchi, em geral, igual ou inferior a 1 m) e coloração avermelhada. Uma faixa de mata de igapó e um trecho de terra firme separam o lago do rio Trombetas e na área atingida pelo rejeito há vegetação incipiente que vem se desenvolvendo ao longo do tempo. Os pontos de coleta na “área Natural” compreendem trechos de igapó e a área limnética subjacente em regiões do lago onde não ocorreu deposição de rejeito de bauxita. A água é clara (extinção da penetração de luz mensurada por disco de Secchi igual ou superior a 1 m) e há bancos de arroz bravo

pouco abundantes. Além dos dois pontos, houve coletas em uma “área intermediária”, porção de confluência entre a área com Rejeito e a área Natural. Os exemplares foram capturados com baterias padronizadas de malhadeiras (Figura 3) de malhagem variada (15mm a 70 mm entrenós adjacentes). Nas coletas trimestrais, os exemplares foram coletados com baterias de malhadeiras instaladas por volta das 12h e vistoriadas a cada três horas até o dia seguinte, quando foram retiradas. Nas coletas anuais, os exemplares foram capturados com baterias de malhadeiras instaladas entre 16 h e 18 h, vistoriadas e retiradas a partir das 20 h; reinstaladas às 03:30h e retiradas a partir das 8 h do dia seguinte. Os indivíduos foram identificados em morfotipos em campo, injetados e fixados com formol 10%, etiquetados individualmente e enviados para identificação no laboratório de Ecologia de Peixes da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ).

Figura 3 - Registro fotográfico das baterias de rede instaladas para a coleta do material biológico no Lago Batata, Oriximiná, PA. Onde: (a) rede disposta na região limnética; e (b) rede disposta dentro do igapó. Fotos: Rafael Leitão (2008).

Análise de dados Estimar a riqueza presente em uma comunidade é um dos objetivos mais comuns nas análises ecológicas, em especial por sua aparente acessibilidade intuitiva (riqueza observada - contar o número de espécies). Apesar da facilidade na estimativa, Gotelli & Colwell (2010) ressaltam os problemas decorrentes de se utilizar a riqueza observada como medida da riqueza. O número observado de espécies subestima a riqueza local porque as espécies ocorrem no ambiente com diferentes abundâncias relativas, fazendo com que as probabilidades de serem encontradas em um dado número n de amostras

também sejam distintas (Gotelli & Chao, 2013). Para lidar com esses problemas na estimativa de riqueza, encontra-se na literatura uma gama de propostas, cada qual com suas particularidades, dos quais foram escolhidos três métodos. A riqueza foi estimada através do Mao Tau, que é a riqueza observada de espécies por amostra, e com os estimadores não paramétricos Chao 2 e Jackknife 1. Os estimadores foram calculados com auxílio do software EstimateS Win 7.5 (Colwell, 2000), com 200 randomizações. Posteriormente, foram calculados intervalos de confiança de 95%, que permitem a comparação entre os estimadores, em especial o Mao Tau e os não paramétricos. Considerou-se que quando há sobreposição entre os intervalos de confiança, não há diferença entre o número de espécies observado e estimado, como utilizado por Carvalho et al. (2013). Também se mostrou a eficiência de captura através da porcentagem de espécies observadas e estimadas. As estimativas foram feitas: (i) por coleta, com o objetivo de analisar a suficiência amostral de cada coleta; e (ii) considerando cada coleta como uma amostra, objetivando estimar a riqueza total do lago ao longo das duas décadas de coleta. O estimador Chao 2 é calculado segundo a Equação 1, valorizando o número de unicatas e duplicatas para calcular o valor estimado de espécies.

푚 − 1 푞1(푞1 − 1) 푆퐶ℎ푎표2 = 푆표푏푠 + ( ) ∗ 푚 2(푞2 + 1) Equação 1 - Equação de Chao de segunda ordem, utilizada para calcular o número de espécies estimado, onde: SChao2 é o índice de Chao 2; Sobs é o número observado de espécies na amostra; m é o número total de amostras; q1 é o número de unicatas, consideradas aqui as espécies que foram coletadas em apenas uma amostra; e q2 é o número de duplicatas, consideradas aqui o número de espécies que foram capturadas em apenas duas amostras.

O estimador Jackknife 1 é calculado segundo a Equação 2 e, por sua vez, estima as espécies não observadas com base apenas no número de singletons, ou seja, no número de espécies que apresentaram um único indivíduo ao longo de todas amostras (e, portanto, com a menor frequência possível, também).

푆푗푎푐푘푘푛푖푓푒1 = 푆표푏푠 + 푓1

Equação 2 - Equação de Jackknife de primeira ordem, utilizada para calcular o número de espécies estimado, onde: Sjackknife1 é o índice de Jackknife de primeira ordem; Sobs é o número observado de espécies na amostra; f1 é o número de singletons, considerado aqui o número de espécies que apresentaram apenas um indivíduo.

A arraia Potamotrygon orbignyi (Castelnau, 1855) (Myliobatiformes: Potamotrygonidae) não foi considerada nas estimativas de riqueza, pois o método de captura utilizado não é adequado para esse grupo taxonômico. Assim, as coletas não representam a abundância real do clado no Lago Batata.

Resultados Ao longo das duas décadas de pesquisa no Lago Batata, foi capturado um total de 18.980 indivíduos, que juntos compuseram nove ordens, 31 famílias e 159 espécies (Tabela 1). A ordem mais abundante foi Characiformes (53,27%), seguida por Siluriformes (31,83%), Perciformes (8,69%) e Clupeiformes (5,78%). As famílias mais abundantes foram Auchenipteridae (21,18%), Hemiodontidae (18,10%), Curimatidae (9,95%), Triportheidae (5,32%) e Sciaenidae (5,26%). As espécies mais abundantes foram o auquenipterídeo Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) (16,47%), e os hemiodontídeos Hemiodus unimaculatus (Bloch, 1794) (7,17%) e Hemiodus microlepis Kner, 1858 (4,85%). Characiformes foi a ordem com o maior número de espécies (n = 67), seguida por Siluriformes (n = 58) e Perciformes (n = 18). As famílias com o maior número de espécies foram Serrasalmidae (n = 19), Pimelodidae (n = 15), Cichlidae (n = 14) e Loricariidae (n = 14). As espécies mais frequentes ao longo das coletas foram Leporinus fasciatus (Bloch, 1794) (100%) e Plagioscion squamossimus (Heckel, 1840) (100%). Houve uma elevada quantidade de singletons (n = 11) e doubletons (n = 12), considerados assim quando a espécie ocorre em uma única coleta e em apenas duas coletas ao longo de todo o período de amostragem, respectivamente, representando 22% do total de espécies encontrado no Lago Batata. Alguns exemplos de singleton foram Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000 e Pristigaster cayana Cuvier, 1829, enquanto algumas das espécies consideradas doubleton foram os pacus Myloplus schomburgkii (Jardine, 1841) e Metynnis maculatus (Kner, 1858).

Tabela 1 - Lista de espécies capturadas no Lago Batata entre os anos 1990 e 2013, com suas respectivas abundâncias brutas e relativas. Singletons estão marcadas com um “s” e doubletons com um “d”. Espécies que foram comentadas no Apêndice A quanto às suas características taxonômicas e de distribuição estão marcadas com um asterisco (*).

Nº de % do Status de Ordem/Família/Espécie Indivíduos Total Ocorrência Beloniformes Belonidae 10 0,05% Belonidae gen. 10 0,05% Characiformes Acestrorhynchidae 789 4,16% Acestrorhynchus falcirostris (Cuvier, 1819) 284 1,50% Acestrorhynchus microlepis (Jardine, 1841) 505 2,66% Anostomidae 937 4,94% Anostomoides laticeps (Eigenmann, 1912) 3 0,02% Laemolyta proxima (Garman, 1890) * 28 0,15% Laemolyta taeniata (Kner, 1858) 365 1,92% Leporinus agassizii Steindachner, 1876 4 0,02% Leporinus fasciatus (Bloch, 1794) 485 2,56% Leporinus friderici (Bloch, 1794) * 46 0,24% Pseudanos gracilis (Kner, 1858) 5 0,03% Characidae 604 3,18% Agoniates halecinus Müller & Troschel, 1845 170 0,90% Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) * 16 0,08% Bryconops alburnoides Kner, 1858 339 1,79% Chalceus epakros Zanata & Toledo-Piza, 2004 * 31 0,16% Chalceus spilogyros Zanata & Toledo-Piza, 2004 * 28 0,15% Charax gibbosus (Linnaeus, 1758) 6 0,03% Moenkhausia copei (Steindachnner, 1882) 4 0,02% Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816 10 0,05% Chilodontidae 108 0,57% Caenotropus labyrinthicus (Kner, 1858) 108 0,58%

Ctenoluciidae 288 1,52% Boulengerella cuvieri (Spix & Agassiz, 1829) * 67 0,35% Boulengerella lucius (Cuvier, 1816) * 138 0,73% Boulengerella maculata (Valenciennes, 1850) * 83 0,44% Curimatidae 1888 9,95% Curimata knerii (Steindachner, 1876) * 27 0,14% Curimata ocellata Eigenmann & Eigenmann, 1829 88 0,46% Curimata roseni Vari, 1989 * 516 2,72% Curimata vittata (Kner, 1858) 829 4,37% Curimatella meyeri (Steindachnner, 1882) * 4 0,02% Cyphocharax abramoides (Kner, 1858) 316 1,67% Cyphocharax festivus Vari, 1992 * 104 0,55% Potamorhina latior (Spix & Agassiz, 1829) 4 0,02% Cynodontidae 229 1,21% Cynodon gibbus (Agassiz, 1829) * 20 0,11% Cynodon septenarius Toledo-Piza, 2000 * 2 0,01% d Hydrolycus armatus (Jardine, 1841) * 119 0,63% Hydrolycus tatauaia Toledo-Piza, Menezes & Santos, 1999 * 49 0,26% Rhaphiodon vulpinus Spix & Agassiz, 1829 39 0,21% Erythrinidae 45 0,24% Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) 45 0,24% Hemiodontidae 3435 18,10% Anodus elongatus Agassiz, 1829 36 0,18% Argonectes longiceps (Kner, 1858) 123 0,65% Hemiodus argenteus Pellegrin, 1909 * 167 0,88% Hemiodus immaculatus Kner, 1858 563 2,97% Hemiodus microlepis Kner, 1858 * 921 4,85% Hemiodus unimaculatus (Bloch, 1794) 1360 7,17% Micromischodus sugillatus Roberts, 1971 266 1,40% Prochilodontidae 76 0,40% Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 * 3 0,02% Semaprochilodus insignis (Jardine, 1841) * 9 0,05% Semaprochilodus taeniurus (Valenciennes, 1821) * 63 0,33%

Serrasalmidae 703 3,70% Catoprion mento (Cuvier, 1819) 39 0,21% Colossoma macropomum (Cuvier, 1816) 2 0,01% d Metynnis argenteus Ahl, 1923 2 0,01% d Metynnis hypsauchen (Müller & Troschel, 1844) 54 0,28% Metynnis maculatus (Kner, 1858) 2 0,01% d Myloplus asterias (Müller & Troschel, 1844) 3 0,02% Myloplus lobatus (Valenciennes, 1850) 167 0,88% Myloplus schomburgkii (Jardine, 1841) 3 0,02% Mylossoma aureum (Spix & Agassiz, 1829) * 1 0,01% s Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) * 8 0,04% Pristobrycon striolatus (Steindachner, 1908) 26 0,14% Pygocentrus nattereri Kner, 1858 13 0,07% Pygopristis denticulata (Cuvier, 1819) 17 0,09% Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000 1 0,01% s Serrasalmus eigenmanni Norman, 1929 61 0,32% Serrasalmus elongatus Kner, 1858 21 0,11% Serrasalmus gouldingi Fink & Machado-Allison, 1992 49 0,26% Serrasalmus manueli (Fernández-Yépez & Ramírez, 1967) 21 0,11% Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766) 213 1,12% Triportheidae 1009 5,32% Triportheus albus Cope, 1872 * 891 4,69% Triportheus auritus (Valenciennes, 1850) * 88 0,46% Triportheus rotundatus (Jardine, 1841) * 30 0,16% Clupeiformes Engraulidae 526 2,77% Jurengraulis juruensis (Boulenger, 1898) * 207 1,09% Lycengraulis batesii (Günther, 1868) * 285 1,50% Lycengraulis figueiredoi Loeb & Alcântara, 2013 * 34 0,18% Pristigasteridae 572 3,01% Ilisha amazonica (Miranda-Ribeiro, 1920) 164 0,86% Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 191 1,01% Pellona flavipinnis (Valenciennes, 1847) 214 1,13%

Pristigaster cayana Cuvier, 1829 3 0,02% Gymnotiformes Gymnotidae 2 0,01% Gymnotus carapo Linnaeus, 1758 2 0,01% d Hypopomidae 1 0,01% Steatogenys elegans (Steindachner, 1880) 1 0,01% s Rhamphichthyidae 21 0,11% Rhamphichthys marmoratus Castelnau, 1855 * 9 0,05% Rhamphichthys rostratus (Linnaeus, 1766) * 12 0,06% Sternopygidae 4 0,02% Eigenmannia virescens (Valenciennes, 1836) 4 0,02% Myliobatiformes Potamotrygonidae 3 0,02 % Potamotrygon orbignyi (Castelnau, 1855) * 3 0,02% Osteoglossiformes Osteoglossidae 25 0,13% Osteoglossum bicirrhosum (Cuvier, 1829) 25 0,13% Perciformes Cichlidae 651 3,43% Acarichthys heckelii (Müller & Troschel, 1849) 23 0,12% Acaronia nassa (Heckel, 1840) 8 0,04% Biotodoma cupido (Heckel, 1840) 9 0,05% Cichla monoculus Bloch & Schneider, 1801 19 0,10% Cichla vazzoleri Kullander & Ferreira, 2006 * 190 1,00% Crenicichla macrophthalma Heckel, 1840 3 0,02% Crenicichla marmorata Pellegrin, 1904 17 0,09% Geophagus altifrons Heckel, 1840 252 1,33% Heros efasciatus Heckel, 1840 * 4 0,02% Mesonauta festivus (Heckel, 1840) * 3 0,02% Satanoperca acuticeps (Heckel, 1840) * 86 0,45% Satanoperca jurupari (Heckel, 1840) * 13 0,07% Satanoperca lilith Kullander & Ferreira, 1988 * 19 0,10% Uaru amphiacanthoides Heckel, 1840 5 0,03%

Sciaenidae 998 5,26% Pachypops fourcroi (Lacepède, 1802) * 9 0,05% Pachypops trifilis (Müller & Troschel, 1849) * 60 0,32% Plagioscion montei Soares & Casatti, 2000 * 166 0,87% Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) * 763 4,02% Pleuronectiformes Achiridae 15 0,08% Hypoclinemus mentalis (Günther, 1862) * 15 0,08% Siluriformes Auchenipteridae 4019 21,18% Ageneiosus cf. vittatus Steindachner, 1908 * 95 0,50% Ageneiosus inermis (Linnaeus, 1766) * 45 0,24% Ageneiosus ucayalensis Castelnau, 1855 * 164 0,86% Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) 3126 16,47% Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz, 1829) * 463 2,44% Auchenipterus osteomystax (Ribeiro, 1918) * 2 0,01% d Tatia nigra Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro, 2008 * 65 0,34% Tetranematichthys barthemi Peixoto & Wosiacki, 2010 * 3 0,02% Trachelyopterichthys taeniatus (Kner, 1858) 8 0,04% Trachelyopterus coriaceus Valenciennes, 1840 * 10 0,05% Trachycorystes trachycorystes (Valenciennes, 1840) * 38 0,20% Callichthyidae 6 0,03% Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) 2 0,01% d Megalechis picta (Müller & Troschel, 1849) 4 0,02% Doradidae 699 3,68% Acanthodoras spinosissimus (Eigenmann & Eigenmann, 1888) * 6 0,03% Anadoras weddellii (Castelnau, 1855) * 2 0,01% d Astrodoras asterifrons (Kner, 1853) * 223 1,18% Hassar orestis (Steindachner, 1875) * 312 1,64% Lithodoras dorsalis (Valenciennes, 1840) * 5 0,03% Ossancora asterophysa Birindelli & Sabaj-Pérez, 2011 * 24 0,13% Oxydoras niger (Valenciennes, 1821) * 2 0,01% d Scorpiodoras heckelii (Kner, 1855) * 7 0,04%

Tenellus ternetzi Birindelli, 2014 * 7 0,04% Tenellus trimaculatus Birindelli, 2014 * 36 0,19% Trachydoras brevis (Kner, 1853) * 75 0,40% Heptapteridae 64 0,34% Goeldiella eques (Müller & Troschel, 1849) 1 0,01% s Pimelodella cf. cristata (Müller & Troschel, 1849) 12 0,06% Pimelodella cristata (Müller & Troschel, 1849) 51 0,27% Rhamdia cf. itacaiunas (Silfvergrip, 1996) 3 0,02% Loricariidae 340 1,79% Ancistrus sp. 11 0,06% Dekeyseria amazonica Rapp Py-Daniel, 1985 1 0,01% s Harttia trombetensis Rapp Py-Daniel & Oliveira, 2001 1 0,01% s Hypoptopoma elongatum Aquino & Schaefer, 2010 * 46 0,24% Hypostomus carinatus (Steindachner, 1881) 30 0,16% Limatulichthys griseus (Eigenmann, 1909) 2 0,01% d Loricariichthys acutus (Valenciennes, 1840) 118 0,62% Loricariichthys nudirostris (Kner, 1853) 14 0,07% Peckoltia braueri (Eigenmann, 1912) * 11 0,06% Pseudoloricaria laeviuscula (Valenciennes, 1840) 90 0,47% Pterygoplichthys gibbiceps (Kner, 1854) 8 0,04% Reganella depressa (Kner, 1853) 2 0,01% d Rineloricaria formosa Isbrücker & Nijssen, 1979 5 0,03% Sturisoma sp. 1 0,01% s Pimelodidae 913 4,81% Brachyplatystoma capapretum Lundberg & Akama, 2005 * 10 0,05% Brachyplatystoma filamentosum (Lichtenstein, 1819) * 6 0,03% Calophysus macropterus (Lichtenstein, 1819) * 1 0,01% s Hemisorubim platyrhynchos (Valenciennes, 1840) 2 0,01% d Hypophthalmus edentatus Spix & Agassiz, 1829 164 0,86% Hypophthalmus fimbriatus Kner, 1858 31 0,16% Hypophthalmus marginatus (Valenciennes, 1840) 244 1,29% Leiarius marmoratus (Gill, 1870) 18 0,09% Pimelodus albofasciatus (Mees, 1974) * 113 0,60%

Pinirampus pirinampu (Spix & Agassiz, 1829) 182 0,96% Platynematichthys notatus (Jardine, 1841) 61 0,32% Pseudoplatystoma punctifer (Castelnau, 1855) * 15 0,08% Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840) * 1 0,01% s Sorubim lima (Bloch & Schneider, 1801) 55 0,29% Zungaro zungaro (Humboldt, 1821) * 7 0,04% Pseudopimelodidae 1 0,01% Batrochoglanis villosus (Eigenmann, 1912) 1 0,01% s Total geral 18.980 100,00%

O intervalo de confiança do número observado de espécies (Mao Tau) se sobrepôs concomitantemente aos intervalos de confiança dos dois estimadores não paramétricos utilizados (Chao 2 e Jackknife 1) apenas em Junho de 1990 e Março de 1997 (Tabela 2). No entanto, o estimador Chao 2 indica suficiência amostral para todos os anos de coleta, com a exceção de Março de 2002. Em algumas coletas, os intervalos de confiança da riqueza observada e estimada pelo Jackknife 1 ficaram próximos, como em Março de 2007, em que a diferença entre os dois foi de 0,1. A eficiência de captura variou de 50,9% a 95,6% quando considerado o estimador Chao 2, e de 65% a 87,8% quando se considerou o estimador Jackknife 1.

Tabela 2 - Riqueza observada (Mao Tau) e Riqueza Estimada (Chao 2 e Jack 1), com seus respectivos intervalos de confiança de 95%, para todos os anos de coleta. Representatividade da riqueza observada em relação à estimada é mostrada em porcentagem. Anos nos quais houve sobreposição entre os intervalos de confiança do Mao Tau e de pelo menos um dos estimadores estão marcados com * e anos nos quais houve sobreposição entre os intervalos do Mao Tau e dos dois estimadores estão marcados com **.

Coleta Mao Tau IC Chao 2 IC % (Chao 2) Jack 1 IC % (Jack 1) Jun/1990 ** 44 8,8 70 18,7 62,9 59 7,4 74,6 Set/1990 70 8,7 93 13,6 75,3 91 8,9 76,9 Dez/1990 * 80 5,7 88 11,0 90,9 95 7,5 84,2 Mar/1991 * 48 10,7 94,3 50,2 50,9 73,9 9,5 65,0

Jun/1991 * 45 6,1 55,5 7,2 81,1 59,9 7,4 75,1 Set/1991 * 60 7,6 77 10,6 77,9 78 8,2 76,9 Dez/1991 * 62 6,3 72,5 14,1 85,5 77,0 7,5 80,5 Mar/1992 * 62 4,77 67,5 8,5 91,9 74,0 6,7 83,8 Jun/1992 * 64 7,4 79,5 18,5 80,5 83,0 8,4 77,1 Set/1992 * 64 4,0 67,7 6,5 94,5 74,0 6,1 86,5 Dez/1992 * 65 3,7 68 5,6 95,6 74,0 5,9 87,8 Mar/1993 * 65 5,0 71 9,2 91,5 77,0 6,8 84,4 Jun/1993 * 46 8,6 71,4 32,1 64,4 64,0 8,1 71,9 Set/1993 * 70 6,5 81,3 14,3 86,1 87,0 8,0 80,5 Dez/1993 * 66 6,1 75,5 12,9 87,4 81,0 7,5 81,5 Mar/1997 ** 35 5,2 41,8 10,9 83,7 46,0 6,4 76,1 Mar/1998 * 44 6,2 54,9 14,2 80,1 60,0 7,6 73,3 Mar/1999 * 51 6,2 61,5 14,1 82,9 66,0 7,5 77,3 Mar/2000 * 51 4,3 55,6 7,0 91,7 64 6,9 79,7 Mar/2001 * 60 7,3 75,3 18,7 79,7 78 8,2 76,9 Mar/2002 52 9,6 88 20,8 59,1 74,9 9,1 69,4 Mar/2003 * 53 7,2 68,0 10,0 77,9 69 7,7 76,8 Mar/2004 * 43 5,9 52,5 12,9 81,9 58 7,5 74,1 Mar/2005 * 57 7,3 72,1 19,1 79,1 74 8,0 77,0 Mar/2006 * 48 4,7 53,5 8,3 89,7 60,9 6,9 78,8 Mar/2007 * 52 4,4 56,6 7,5 91,9 63 6,5 82,5 Mar/2008 * 64 9,8 96,9 37,9 66,0 85,9 9,0 74,5 Mar/2009 * 45 7,1 61 18,3 73,8 65,9 4,4 68,3 Mar/2010 * 62 7,7 80 19,5 77,5 85 9,2 72,9 Mar/2011 * 67 7,7 84,2 20,1 79,6 87 8,6 77,0 Mar/2012 * 63 10,0 99 40,3 63,6 86 9,3 73,3 Mar/2013 * 64 5,8 73 11,6 87,7 81 8 79,0

A sobreposição dos intervalos de confiança do estimador Chao 2 e do Mao Tau indicou suficiência amostral para a parte majoritária das coletas (Figura 4a), embora o Jackknife tenha apresentado tal sobreposição para apenas duas coletas (Figura 4b). Assim, com a exceção de Março de 2002, onde não houve sobreposição entre os 22

intervalos de confiança com nenhum dos estimadores, as coletas apresentaram indicativos de alta representatividade da ictiofauna nos seus respectivos de coleta.

120

100

-20

-40 Mao Tau 12 34 56 78 100 122 144 166 188 210 232 254 Chao 2 23 45 67 89 111 133 155 177 199 221 243

-10 Mao Tau 12 34 56 78 100 122 144 166 188 210 232 254 Jack 1 23 45 67 89 111 133 155 177 199 221 243 Figura 4 - Estimativas de riqueza Chao 2 (Figura 2a) e Jackknife 1 (Figura 2b) e seus respectivos intervalos de confiança com os indivíduos coletados na primeira coleta no

Lago Batata, em Junho de 1990, comparando seus valores com o número observado (Mao Tau).

O número observado de espécies (Mao Tau) foi 158 (desconsiderando-se a arraia P. orbignyi devido aos motivos mencionados anteriormente), com intervalo de confiança 5,1. Chao 2 estimou 163,8 (± 8,3) espécies, enquanto o estimador Jackknife 1 estimou 173,5 (± 4,2). Observa-se uma sobreposição entre os intervalos de confiança do Mao Tau e o Chao 2 (Figura 5a), indicando que houve suficiência amostral e que, portanto, todas as espécies do Lago Batata foram capturadas. Por outro lado, os intervalos de confiança do Mao Tau e Jackknife 1 não se sobrepuseram (Figura 5b), contrastando com os resultados do primeiro estimador de riqueza. A eficiência de captura foi de 94,5% para o estimador Chao 2 e de 91,1% para o Jackknife 1.

300

250

200

150

100

-50 Mao Tau -100 Chao 2 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33

200

180

160

140

120

100

40 Mao Tau 20 Jack 1 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 Figura 5 - Estimativas de riqueza Chao 2 (Figura 3a) e Jackknife 1 (Figura 3b) e seus respectivos intervalos de confiança, comparando seus valores com o número observado de espécies no Lago Batata entre os anos 1990 e 2013.

Discussão Após as duas décadas de amostragem no Lago Batata, a riqueza observada da ictiofauna foi de 159 espécies. O número de espécies foi maior do que o encontrado pelos primeiros trabalhos com a estrutura de comunidades no lago: Halboth (1995) estudou a ictiofauna durante os dois anos subsequentes à cessação do impacto e encontrou 117 espécies; Caramaschi et al. (2000) incluiu os dados da enchente de mais quatro anos de coleta no lago e encontrou um total de 124 espécies; por sua vez, Lin (2003), amostrou a ictiofauna do lago entre março de 2001 e março de 2002 e inventariou 122 espécies. O maior número de espécies que registrei neste estudo se deve à maior série temporal considerada quando comparada aos de estudos desses autores, e o aumento no tamanho amostral ao longo dos próximos anos deve levar ao aumento da lista taxonômica para o Lago Batata. Mais de uma década depois da última dissertação gerada sobre a ictiofauna do Lago Batata, Cabral (2014) atualizou a nomenclatura científica de vinte e cinco espécies

e compilou todas as informações geradas nos relatórios anuais de monitoramento, e alcançou um total de 192 espécies. Com o exame individual dos espécimes, observei que o alto número de espécies encontrado pela autora foi reflexo da utilização em anos não subsequentes de dois ou mais nomes para o mesmo morfotipo (e.g. Hassar orestis, por exemplo, apresenta cinco nomenclaturas diferentes). Assim, o número de espécies mostrado por Cabral foi superestimado. A predominância de Characiformes, tanto em abundância quanto em riqueza, é comum em igarapés e outros corpos d’água dulcícolas da bacia Amazônica, assim como a alta abundância de Siluriformes (Sabino & Zuanon, 1998; Lowe-McConnell, 1999; Siqueira-Souza & Freitas, 2004; Soares & Yamamoto, 2005; Queiroz et al., 2013). A alta dominância de Characiformes, em especial de pequeno porte, nas planícies alagáveis é relacionada à capacidade dessas espécies de utilizar o oxigênio dissolvido nas porções superiores da coluna d´água (Veríssimo, 1994). A explicação foi extrapolada para espécies de maior porte por Siqueira-Souza & Freitas (2004). O número de espécies identificadas foi alto quando comparado à riqueza observada em inventários de baixa duração em lagos amazônicos, mas comparável a estudos com maior abrangência temporal. Mérona & Bittencourt (1993) inventariaram o Lago do Rei – AM, um lago da várzea Amazônica, bimestralmente por 27 meses e encontraram 141 espécies de peixes. Queiroz et al. (2013) inventariaram a ictiofauna do Lago Cuniã, na bacia do Rio Madeira, amostrando quase três períodos hidrológicos completos, e registraram 189 espécies; no entanto, sua amostragem incluiu espécies de pequeno porte, que somam uma grande parcela da diversidade. A amostragem de peixes do lago Batata foi propositalmente voltada a espécies passíveis de serem capturadas por redes de emalhar, como explicitado por Caramaschi et al. (2000), dado que métodos como arrasto não seriam viáveis no fundo inconsolidado da área impactada nos primeiros anos após a interrupção da entrada de rejeito. Amostragens atuais em áreas marginais de fundo compactado e bancos de macrófitas do lago, principal habitat utilizado por espécies de pequeno porte, também deve elevar o número de espécies do Lago Batata, mas esse esforço ainda não é contemplado pelo projeto. Por outro lado, Siqueira-Souza & Freitas (2004) estudaram quatro lagos do Rio Solimões (Lagos Maracá, Samaúma, Sacambú e Sumaúma) ao longo de um ano de coletas bimestrais, e encontraram um total de 77 espécies de médio e grande porte. Isso realça a alta riqueza do Lago Batata em relação a outros lagos amazônicos.

Ferreira (1993) amostrou seis áreas do Rio Trombetas entre 1985 e 1988, com várias metodologias de captura, e levantou 342 espécies de peixes; mas apenas 228 espécies foram amostradas com redes de emalhar. Ao analisar a lista taxonômica de Ferreira (1993), observamos que as espécies encontradas no Lago Batata são, em grande parte, um subconjunto das espécies do Rio Trombetas, o que pode indicar que as espécies que o habitam são aquelas com possibilidade de entrada e saída do lago. No entanto, isso não pode ser confirmado, pois muitas das espécies listadas por Ferreira (1993) não estão identificadas até espécie. A ligação do Lago Batata com o Rio Trombetas, que se dá na sua porção sul do lago e se torna mais estreita durante os períodos de Enchente e Cheia, permite a entrada e saída de espécies com alta capacidade migratória, como aquelas pertencentes ao gênero Semaprochilodus, por exemplo. A utilização circunstancial do lago é um fator importante na sua riqueza e o alto número de espécies no Rio Trombetas é essencial na manutenção da diversidade do Lago Batata a longo prazo.

Estimativas de riqueza O interesse sobre a biodiversidade tem sido crescente nas últimas décadas devido às grandes mudanças ambientais que o mundo tem sofrido. Apesar dos inúmeros padrões e processos ecológicos estudados, o número de espécies em uma dada localidade é sempre uma das primeiras indagações quando se visita uma área nova. No entanto, o número de espécies observado em um levantamento é, usualmente, uma subestimativa da riqueza real da comunidade (Longino et al., 2002). As amostras anuais realizadas forneceram, em geral, alta representatividade da ictiofauna do Lago Batata, permitindo que as análises subsequentes sobre a composição e estrutura ictiofaunísticas fossem realizadas. Apesar disso, há discordâncias entre os resultados dos estimadores Chao 2 e Jackknife 1, sendo que em todos os casos o estimador Chao 2 estimou um número menor de espécies que o Jackknife 1. Ambos estão entre os estimadores não paramétricos de maior eficiência (Gotelli & Colwell, 2010; Walther & Moore, 2005; Hortal et al., 2006), mas há divergências quanto à escolha do estimador com o melhor desempenho: alguns estudos mostram que os estimadores Chao 1 e Chao 2 são os mais precisos (e. g. Chazdon et al., 1998; Gimaret- Carpentier et al., 1998), enquanto outros mostram que o Jackknife 1 tem um melhor desempenho (e. g. Chiarucci et al., 2001; Chiarucci et al., 2003). Com base nessa

variação da performance entre bancos de dados distintos, a escolha de um método para a estimativa de espécies se torna de difícil execução. Por isso, considero a estimativa realizada pelo Chao 2 (164) como o limiar inferior da riqueza no Lago Batata no período amostrado, como sugerido por Gotelli & Colwell (2010). Apesar da alta eficiência amostral, os resultados devem ser observados como uma estimativa da riqueza para os anos amostrados, e não como uma estimativa fixa no tempo para o número de espécies que ocorre no Lago Batata. Ao longo dos anos houve um aumento sucessivo na riqueza de espécies observada, porém mesmo depois de 20 anos de amostragem no Lago Batata, ainda se registra um alto número de espécies raras (singletons e doubletons). Esse padrão seria esperado em um processo sucessional caso o comportamento fosse apenas registrado na área atingida pelo Rejeito de bauxita, mas não quando o acréscimo de espécies raras se dá, de fato, em todo o lago. Também se observa uma diferença entre o número de espécies estimado por coleta em relação à riqueza total estimada nos 20 anos de amostragem. Os dois padrões (alto número de espécies raras e baixa riqueza por coleta) observados estão relacionados à abundância das espécies na comunidade e aos limites físicos desta (Longino et al., 2002). A princípio, a raridade de uma determinada espécie na comunidade modula a sua probabilidade de captura na amostragem, tendo assim uma importância crucial no cálculo da riqueza estimada (já que os modelos se baseiam no número de unicatas, duplicatas, singletons ou doubletons). Deve-se considerar que alguns dos singletons e doubletons ocorrem devido à seletividade na captura, como no caso dos Gymnotiformes. A outra premissa é mais delicada. Quando estimamos a riqueza de uma comunidade com base na riqueza observada, assumimos que nossa comunidade é fechada a partir de limites estabelecidos através da nossa visão (e. g. um riacho, uma microbacia, uma bacia). No entanto, poucos sistemas são realmente fechados (Longino et al., 2002; Gotelli & Colwell, 2010), o que, numa perspectiva temporal, possibilita um fluxo de espécies na comunidade estudada com áreas adjacentes. Neste estudo, a presença e abundância das espécies variam temporalmente devido à entrada (e saída) de espécies no Lago Batata, caracterizando um turnover temporal, amplamente aceito na ecologia, mas pouco estudado (Magurran & Henderson, 2010).

Considerações finais A partir da experiência nesse estudo de longo prazo no Lago Batata, destaca-se a alta complexidade dos sistemas aquáticos amazônicos e a importância das espécies raras para a biodiversidade local, devendo ser considerados métodos adequados para a estimativa da riqueza de espécies, métrica importante para medidas de conservação. Também é de fundamental importância entender os padrões temporais que regem a estrutura das comunidades, em especial as variações interanuais relacionadas ao fluxo de espécies entre o local estudado e áreas contíguas, bem como da sua consequente importância para a estrutura da comunidade local, para a diversidade regional e para a conservação das espécies e ecossistemas em questão.

CAPÍTULO II - A INFLUÊNCIA DO REJEITO DE BAUXITA SOBRE A ESTRUTURA DA ICTIOFAUNA EM UM LAGO DE ÁGUAS CLARAS NA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PARÁ)

Introdução Os mecanismos subjacentes à estrutura das comunidades biológicas têm sido estudados nas últimas décadas principalmente através de parâmetros baseados unicamente na riqueza e abundância dos táxons (Soininen et al., 2007; Lebrija-Trejos, 2010). Dentre os principais mecanismos, ressalta-se o papel dos filtros ambientais na estrutura das comunidades, onde a relação do nicho das espécies com o ambiente se torna o fator mais importante na distribuição das espécies (Lebrija-Trejos, 2010). Considerando isso, torna-se indispensável considerar as modificações ambientais recentes, produto da atividade antrópica, e que agem como filtros ambientais e, consequentemente, alteram a estrutura das comunidades locais. O crescente aumento mundial nas populações humanas e a gestão de cunho imediatista dos recursos naturais têm promovido alterações, em especial através da expansão de centros urbanos, produção de alimentos e utilização de recursos minerais (McKinney, 2006; Lal, 2007). Observa-se, por exemplo, a diminuição da riqueza em centros urbanos ou áreas próximas (Cam et al., 2000; Clark et al., 2007; Ordeñana et al., 2010; Bhatt & Joshi, 2011; Monteiro-Júnior et al., 2014; Monteiro-Júnior et al., 2015), bem como efeitos da perda da mata ciliar (Carvalho et al., 2013), desmatamento (Harding, 2009; Joshi & Kumar, 2008), retificação de cursos d’água (Pliuraité & Kesminas, 2010) e atividades de mineração (Niyogi et al., 2002; Hitt & Chambers, 2014). Essas atividades humanas causam alterações ambientais que agem como filtros ambientais para as espécies. Um caso singular desses é o do Lago Batata, um lago amazônico de águas claras que recebeu efluentes argilosos resultantes da atividade de uma mineradora durante uma década, e que, por isso, sofreu inúmeras alterações em seu corpo d’água, tanto limnológicas quanto biológicas (Bozelli et al., 2000). Com o objetivo de avaliar como os impactos causados pela deposição do rejeito de minério, decorrente da lavagem de bauxita, afetaram a estrutura e composição da ictiofauna no Lago Batata, foram analisados: (i) índices numéricos da estrutura da comunidade (riqueza observada, diversidade, dominância e equabilidade); e (ii) a composição da ictiofauna de duas áreas do Lago Batata.

Material e Métodos Área de estudo O estudo foi realizado no lago Batata, situado na área de inundação da margem direita do rio Trombetas, entre as coordenadas 1o 25’ e 1o 35’ S, e 56o 15’ e 56o 25’ W (Figura 1), próximo à localidade de Porto Trombetas, município de Oriximiná – PA. O lago apresenta águas claras, alta oxigenação, baixa condutividade (entre 8 /cm-1 e 13 /cm-1), pH ácido (entre 4 e 6), alcalinidade entre 80 Eq.l-1 e 20 Eq.l-1 e vegetação predominantemente de igapó (Huszar, 2000), abrangendo cerca de 18 km2 durante a Estiagem e 30 km2 na área Chuvosa (Panosso, 2000). O lago é conectado ao rio Trombetas através de sua porção sul, apresentando conexão mais estreita durante a área Chuvosa (Panosso, 2000), com o aumento da coluna d’água e ocupação da planície de inundação. Além disso, a região do baixo rio Trombetas apresenta pluviosidade anual de 2.000 a 2.600 mm e clima tropical úmido, com temperaturas médias anuais em torno de 26º a 27ºC (Sioli, 1984). Devido à atividade da Mineração Rio do Norte (MRN) entre 1979 e 1989, mais especificamente à atividade de lavagem da bauxita durante o processo de beneficiamento do alumínio, o Batata recebeu efluentes ricos em rejeito argiloso ao longo de uma década (Callisto et al., 1999). Ao longo dos anos, o rejeito se acumulou no Lago Batata, ocorrendo sua deposição no sedimento, e a diminuição da profundidade e da transparência da água em 30% da área do lago. Assim, criou-se uma heterogeneidade ambiental devido à atividade antrópica, com 30% do lago afetada pelo rejeito, formando a Área com Rejeito, e uma área não afetada (Área Natural). Lin & Caramaschi (2005a), mais de dez anos após a cessação da emissão de rejeito no Lago Batata, avaliaram variáveis limnológicas e estruturais do igapó nas duas Áreas ao longo dos quatro períodos hidrológicos característicos da região Amazônica (Enchente, Cheia, Vazante, Estiagem). A Área com Rejeito apresentou menor transparência que a área Natural, tendo valores de transparência semelhantes aos de rios de águas brancas (entre 0,1 e 0,5 m), menor profundidade e maior temperatura de fundo. Também foi encontrada menor concentração e saturação de oxigênio dissolvido na área com Rejeito do Lago Batata, o que, segundo Lin (2003), pode estar relacionada à maior produtividade bacteriana (Anesio, 2000) e à menor produtividade fitoplanctônica (Huszar, 2000) características desta área. Localidades em situações de anóxia não foram 31

encontradas no Lago Batata por Panosso & Kubrusly (2000), sugerindo que o oxigênio não seja um fator determinante na distribuição dos peixes neste local (Lin, 2003), embora dados atuais atestem o contrário. A oscilação anual no nível d’água, causada pelo aumento nas precipitações pluviométricas locais e na cabeceira, são determinantes para as características limnológicas dos sistemas dulcícolas amazônicos, tal como o Lago Batata. Durante o período de águas altas, o lago recebe uma grande quantidade de água do rio Trombetas, o que atenua as diferenças limnológicas, zooplanctônicas e fitoplanctônicas entre as duas áreas (Bozelli, 2000; Huszar, 2000). No entanto, não é objetivo deste estudo atentar para a variação ictiofaunística entre os períodos pluviométricos, e sim para os efeitos que a deposição do rejeito de bauxita teve sobre a comunidade de peixes do Lago Batata, mesmo na Enchente, período em que ocorreu a maioria das coletas e no qual as características limnológicas e ecológicas se tornam mais homogêneas. Anesio (2000) também mostra diferença no bacterioplâncton entre as duas áreas, sendo que a densidade de bactérias recobrindo partículas de sedimento é menor do que na área Natural, ainda que haja maior produtividade bacteriana e maior quantidade de matéria em suspensão. O autor assume que a constante sedimentação e ressuspensão de rejeito tenha um papel significativo na diminuição da densidade bacteriana na área com Rejeito, mas que, ainda assim, a flora bacteriana constitui uma peça fundamental na cadeia alimentar microbiana nesta área. Quanto à comunidade fitoplanctônica, Huszar (2000) mostra não apenas uma diminuição no número de espécies na área com Rejeito, mas também menores valores de densidade, biomassa e diversidade. A redução fitoplanctônica, que chegou a ser 44% menor na área com Rejeito do que na área Natural durante a vazante, se deve à maior turbidez e taxa de sedimentação. A produtividade primária, referente à conversão de energia luminosa em matéria orgânica através de atividade fotossintética, também foi menor na área com Rejeito devido à turbidez na coluna d’água (Roland, 2000). Bozelli (2000) estudou a comunidade zooplanctônica do Lago Batata e encontrou o mesmo efeito homogeneizador do pulso de inundação nos períodos enchente/cheia. Ainda assim, foi possível determinar que a área com Rejeito apresenta um número menor de espécies de rotíferos, bem como menor densidade de zooplâncton em períodos de águas baixas. Efeitos do assoreamento sobre comunidades de

cladóceros, porém, não puderam ser generalizados, por terem sido espécie-específicos de acordo com os nichos alimentares. Quanto aos macroinvertebrados bentônicos, Callisto (2000) encontrou menores densidades e número de espécies na área com Rejeito do Lago Batata e, dentro desta área, uma relação espacial onde há diminuição gradativa da densidade de macroinvertebrados bentônicos quanto mais distante do antigo ponto de lançamento do rejeito. Ele relacionou essa diferença com a maior heterogeneidade do sedimento na área não impactada, sendo que a área com Rejeito apresenta sedimento com predomínio de areia e com os maiores teores de fósforo dissolvido, nitrogênio total e matéria orgânica no sedimento. O material particulado em suspensão, composto tanto por organismos (e.g. fitoplâncton, fungos, flagelados, ciliados) como por matéria inanimada (e.g. detritos orgânicos e partículas inorgânicas) constitui o séston, e sua dinâmica no Lago Batata foi estudada por Ferrão-Filho (2000). A sedimentação do séston tem um papel importante no fluxo de energia e matéria em ecossistemas dulcícolas, devido à conexão que promove entre a cadeia alimentar planctônica e a bentônica. A ressuspensão de sedimento, no entanto, dificulta a taxa de sedimentação, pois devolve o material particulado para o séston. O fenômeno foi observado de 3 a 8 vezes mais na área com Rejeito do Lago Batata, acarretando uma diminuição da sedimentação. Além disso, a área com Rejeito apresenta partículas em sedimentação com menor valor nutritivo devido à entrada das partículas de rejeito de bauxita no próprio séston e à diminuição na produtividade primária causada pelo aumento da turbidez (Ferrão-Filho, 2000). Deve-se destacar que essas características limnológicas e biológicas eram preponderantes na primeira década após a cessação da emissão do rejeito argiloso, e que tais informações não são mais observadas no Lago Batata e devem influenciar majoritariamente a ictiofauna coletada entre 1990-2000.

Delineamento amostral As coletas foram realizadas de 1990 a 2013 (com exceção de 1994-1996). De 1990 a 1993 as coletas foram trimestrais e de 1997 em diante as coletas ocorreram no período da Enchente. Nas coletas trimestrais, os exemplares foram coletados com baterias de malhadeiras instaladas por volta das 12h e vistoriadas a cada três horas até o dia seguinte, quando foram retiradas. Nas coletas anuais, os exemplares foram

capturados com baterias de malhadeiras instaladas entre 16 h e 18 h, vistoriadas e retiradas a partir das 20 h; reinstaladas às 03:30h e retiradas a partir das 8 h do dia seguinte. Coletas foram realizadas em duas áreas diferentes do lago: (i) a Área com Rejeito, sempre localizada na porção do lago onde o rejeito de bauxita recobriu completamente o substrato natural do lago; e (ii) Área Natural, onde não são encontradas evidências do minério. Os indivíduos foram identificados em morfotipos em campo, injetados e fixados com formol 10%, etiquetados individualmente e enviados para determinação no laboratório de Ecologia de Peixes da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ).

Análise de dados Os seguintes índices ecológicos (Magurran, 2004) foram calculados para os valores totais de abundância de cada área e para os valores de cada coleta, com o objetivo de descrever a estrutura da ictiofauna da Área com Rejeito e Área Natural do Lago Batata: i) Riqueza observada (S): é o número de espécies observado na amostra. ii) Índice de Margalef (I): é um índice de diversidade que leva em consideração o número de espécies capturado em função do número total de indivíduos da amostra, considerando assim a distribuição numérica dos indivíduos nas espécies da comunidade. I é calculado por: I = [(n-1)]/lnN, onde I é o índice de Margalef, n é o número de espécies presente na amostra e lnN é o logaritmo natural do número total de indivíduos da amostra analisada. iii) Índice de Simpson (D): é um índice de dominância que calcula a probabilidade de dois indivíduos retirados aleatoriamente de um conjunto sejam da mesma espécie, e é calculado segundo:

∑ 푆 ∗ 푛 (푛 − 1) 퐷 = 푖 푖 푖 푁(푁 − 1) Equação 3 - Equação de dominância de Simpson, onde D é o índice de Simpson, n é o número de indivíduos na espécie i, e N é o número de espécies.

iv) Diversidade de Shannon-Wiener (H’): é o índice de diversidade mais utilizado, visto que incorpora tanto o número de espécies da comunidade quanto a distribuição da abundância total entre as espécies, e pode ser calculado segundo:

퐻′ = − ∑ 푝푖(푙표푔푝푖)

Equação 4 - Índice de Diversidade de Shannon-Wiener, onde pi é a proporção de indivíduos na espécie i.

v) Índice de Pielou (J): é um índice que expressa a equabilidade, ou seja, a distribuição do número de indivíduos entre as diferentes espécies, indicando, assim, se estas possuem um número de indivíduos semelhante. J pode ser calculado segundo:

퐻′(표푏푠푒푟푣푎푑표) 퐽′ = 퐻′(푚á푥푖푚표) Equação 5 - Equação de equitabilidade de Pielou (J), onde H’(máximo) é a diversidade máxima possível, que será observada caso todas as espécies apresentem o mesmo número de indivíduos, e H’(observado) é a diversidade observada.

As diferenças entre os atributos estruturais das comunidades descritos acima foram avaliadas com o auxílio de Análises de Variância de dois fatores (ANOVA two- way), utilizando o período pluviométrico como segundo fator para que o seu efeito fosse controlado. Adotou-se como hipótese nula que a área (Natural ou Rejeito) não influencia os índices calculados. Para analisar as diferenças na composição da ictiofauna entre áreas (Área com Rejeito e Área Natural) controlando o efeito dos períodos hidrológicos, os dados de abundância foram analisados através de uma Análise de Similaridade de dois fatores (ANOSIM two-way), considerando Área e Período como fatores. Isso foi feito porque em alguns anos foram realizadas coletas em mais de um período. A Análise de Similaridade trabalha sobre a premissa de que se dois grupos são diferentes entre si, a similaridade entre unidades amostrais dentro de um mesmo grupo deve ser maior do que entre amostras de dois grupos diferentes. Para isso, uma matriz de dissimilaridade é construída (utiliza-se o coeficiente de Bray-Curtis quanto os dados são abundâncias) e o R (coeficiente de correlação) é calculado segundo: 35

ṝ − ṝ 푅 = 퐵 푊 푛(푛 − 1)/4 Equação 6 – Coeficiente de correlação R da Análise de Similaridade (ANOSIM), onde

O valor de R varia de -1 a 1, sendo que 0 representa a hipótese nula de que não há variação entre os grupos (Clarke, 1993). Valores negativos de R mostram que a dissimilaridade dentro de um grupo é maior do que entre grupos, o que pode indicar erros amostrais ou de classificação (Chapman & Underwood, 1999). Em seguida, os dados são aleatorizados e valores de R para comunidades aleatórias constituem um modelo nulo, onde não há diferença na composição das comunidades entre grupos. A partir deste modelo nulo se calcula o valor de p. As diferenças na composição da ictiofauna entre as duas áreas foram visualizadas num Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS). O NMDS é uma técnica de escalonamento baseado nos rankings das dissimilaridades entre amostras, que posiciona as amostras num espaço de uma, duas ou três dimensões. Ao serem postos num espaço com menor dimensionalidade, as distâncias entre as amostras mudam, mas um método de reconfigurações espaciais sucessivas garante que as distâncias entre os pontos na ordenação final gerem o menor stress. O stress é uma medida da distorção que o NMDS gerou nas distâncias para garantir a melhor representação das distâncias entre amostras (Kenkel & Orlóci, 1986). Posteriormente, foi utilizada a Análise de Similaridade Porcentual (SIMPER) para identificar que espécies foram responsáveis pelos padrões de dissimilaridade observados. Este teste avalia a contribuição de cada espécie para a similaridade observada dentro do grupo e para a dissimilaridade observada entre grupos diferentes, permitindo, assim, observar que espécies são mais importantes na produção dos padrões de similaridade (Clarke, 1993). Os modelos (ANOSIM, SIMPER e NMDS) foram construídos com base em 999 aleatorizações e com o coeficiente de similaridade de Bray-Curtis. Estas técnicas são bastante utilizadas em análises de comunidades biológicas que avaliam as diferenças na

composição faunística entre áreas, hábitats, entre outros (e. g. Rueda & Defeo, 2003; Gillespie et al., 2004; Wells et al., 2009; Grimaldo et al., 2012). Todos os testes estatísticos foram feitos com 5% de grau de significância.

Resultados Considerando as duas áreas, capturou-se 15.268 indivíduos, classificados em oito ordens, 30 famílias e 158 espécies (Tabela 1). Os resultados não diferem notavelmente dos reportados para o Lago Batata como um todo (Capítulo 1), mesmo que, no Capítulo 1, tenham sido incluídas áreas intermediárias às áreas Natural e com Rejeito, bem como áreas onde foram plantadas artificialmente árvores de Igapó. As famílias mais abundantes foram Auchenipteridae (22,75%), Hemiodontidae (17,61%), Curimatidae (10,42%), Triportheidae (5,57%) e Sciaenidae (4,55%). As espécies mais abundantes são as mesmas que as apresentadas para toda a área do lago no Capítulo I: Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) (18,06%), Hemiodus unimaculatus (Bloch, 1794) (6,63%) e Hemiodus microlepis Kner, 1858 (5,00%) (Figura 6).

Figura 6 - Imagem das espécies mais representativas numericamente no Lago Batata, na seguinte ordem: Auchenipterichthys longimanus, Hemiodus unimaculatus e Hemiodus microlepis. Fonte: Lin, 2003.

Estrutura taxonômica A riqueza média e total da área Natural foi maior do que a Área com Rejeito, bem como os índices de diversidade (I e H’) e Equitabilidade (J), sendo que a dominância (D) foi maior na área de Rejeito.

Tabela 3 - Índices descritores de comunidades calculados para cada área (Total) e valores mínimo, médio e máximo dos índices calculados para cada coleta nas duas áreas de coleta do Lago Batata. S – riqueza observada; I – Índice de Margalef; D – Índice de Simpson; H’ – Índice de Diversidade de Shannon; J – Índice de Pielou.

Área Valor S I D H' J Natural Mínimo 27 4,80 0,04 1,96 0,59 Média 39,12 6,93 0,13 2,75 0,76 Máximo 69 10,53 0,29 3,50 0,88 Total 144 16,20 0,05 3,79 0,76 Rejeito Mínimo 23 4,28 0,06 1,77 0,47 Média 38,21 6,65 0,13 2,72 0,75 Máximo 61 9,48 0,42 3,30 0,88 Total 138 15,20 0,06 3,54 0,72

Apesar das diferenças nos valores brutos mostrados acima, não foram encontradas diferenças estatisticamente significativas nos valores dos índices entre as duas áreas de coleta no lago (Tabela 4), indicando que não há diferenças na estrutura taxonômica das comunidades da Área com Rejeito e da Área Natural (Figura 7).

Tabela 4 - Significância das ANOVA two-way realizadas para avaliar a diferença entre a estrutura taxonômica das comunidades da área com Rejeito e área Natural do Lago Batata, considerando a variação entre os períodos pluviométricos. S – riqueza observada; I – Índice de Margalef; D – Índice de Simpson; H’ – Índice de Diversidade de Shannon; J – Índice de Pielou.

F Gl P S 0,744 48 0,39 I 0,469 48 0,50 D 0,189 48 0,66 H' 0,003 48 0,96 J 0,22 48 0,82

3.6

3.4

3.2

3.0

2.8

H' 2.6

2.4

2.2

2.0

1.8 Média 1.6 DP Natural Rejeito Mín-Máx Área

Figura 7 - Índice de Diversidade de Shannon-Wiener (H’) das coletas realizadas na área Natural e na área com Rejeito de 1990 a 2013 no Lago Batata.

Padrões temporais serão explorados no próximo capítulo desta dissertação.

Composição da ictiofauna A Área com Rejeito e a Área Natural apresentaram diferenças na composição da ictiofauna (R = 0,25; p < 0,001), embora o coeficiente de explicação não tenha sido alto (> 0,3). Pode-se observar também a significância do modelo através da Figura 8, que realça que o coeficiente de correlação R observado é significativamente maior do que o intervalo de confiança do R esperado para um modelo onde não há diferença na composição ictiofaunística entre áreas.

0.254 225

0 -0.12 -0.10 -0.08 -0.06 -0.04 -0.02 0 0.02 0.04 0.06 0.08 0.10 0.12 0.14 0.16 0.18 0.20 0.22 0.24 0.26 R Figura 8 - Frequência do coeficiente de correlação (R) esperado para o modelo nulo, onde a estrutura da ictiofauna não é explicada pelas diferentes áreas de coleta (Rejeito e Natural) do Lago Batata, e coeficiente de correlação (R) observado (linha vertical tracejada).

Apesar da diferença significativa entre as duas áreas, não há uma formação clara de dois grupos que reflitam as diferenças entre elas. No entanto, observa-se a formação de dois grupos principais na Figura 9: um dos grupos reúne as amostras anteriores ao ano 2000 e o outro reúne predominantemente as amostras após o ano 2000.

2D Stress: 0.27 Área Rejeito Natural

Figura 9 - Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) mostrando a similaridade entre as áreas de coleta ao longo das duas décadas de pesquisa ictiológica no Lago Batata, destacando áreas de coleta (Rejeito e Natural).

As espécies mais importantes na diferenciação entre as duas áreas do Lago Batata são mostradas na Tabela 5.

Tabela 5 - Principais espécies que contribuíram para a dissimilaridade entre as áreas com Rejeito e Natural segundo a Análise de Similaridade Percentual (SIMPER), com a raiz das respectivas abundâncias médias (Ab. Média), contribuição para a dissimilaridade total (Contrib. %) e contribuição acumulada (Contrib. Acum. %). Ab. Média Contrib. Espécie Rejeito Natural (%) Triportheus albus 3.95 1.12 3.89 Curimata vittata 3.05 1.52 3.59 Auchenipterichthys longimanus 6.53 6.04 3.22 Hemiodus microlepis 3.21 2.01 3.1 Hemiodus immaculatus 1.23 2.15 2.59 Hemiodus unimaculatus 3.38 3.45 2.4

Acestrorhynchus microlepis 2.79 1.34 2.21 Bryconops alburnoides 1.26 1.69 2.03 Micromischodus sugillatus 0.88 1.39 2.01 Auchenipterus nuchalis 1.7 0.8 1.84 Plagioscion squamosissimus 3.04 2.28 1.75 Hypophthalmus marginatus 1.37 0.91 1.69 Astrodoras asterifrons 1.65 0.94 1.59 Curimata roseni 1.53 1.65 1.57 Boulengerella lucius 1.17 0.57 1.56 Agoniates halecinus 0.42 0.73 1.5 Ageneiosus ucayalensis 0.54 1.55 1.48 Hemiodus argenteus 1.1 0.63 1.46 Hassar orestis 0.88 1.46 1.43 Leporinus fasciatus 2.04 2.35 1.41 Laemolyta taeniata 1.36 2.05 1.37 Ilisha amazonica 0.61 1.13 1.37 Cichla vazzoleri 0.92 1.49 1.34 Myloplus lobatus 1.02 0.55 1.34 Hypophthalmus edentatus 0.95 0.36 1.29 Pellona castelnaeana 1.38 0.92 1.29 Acestrorhynchus falcirostris 1.42 1.15 1.27 Geophagus altifrons 1.22 1.5 1.26 Plagioscion montei 1.17 0.96 1.26 Cyphocharax abramoides 1.37 1.13 1.23 Lycengraulis batesii 0.85 1.31 1.22 Curimata ocellata 0.67 0.75 1.18 Trachydoras brevis 0.7 0.31 1.14 Pinirampus pirinampu 1.27 1.11 1.07 Loricariichthys acutus 0.57 1.07 1.06 Cyphocharax festivus 0.29 0.68 1.04 Serrasalmus rhombeus 1.12 1.4 1.03 Hydrolycus armatus 0.96 0.87 1.01 Argonectes longiceps 0.6 1.06 1

Caenotropus labyrinthicus 0.74 0.66 1 Boulengerella cuvieri 0.84 0.22 0.98 Hypoptopoma elongatum 0.46 0.49 0.86 Pimelodella cristata 0.69 0.33 0.86 Boulengerella maculata 0.59 0.65 0.85 Ageneiosus cf. vittatus 0.39 0.7 0.85 Tatia nigra 0.54 0.66 0.83 Tenellus trimaculatus 0.52 0.12 0.77 Satanoperca acuticeps 0.37 0.64 0.76 Serrasalmus gouldingi 0.13 0.67 0.71 Hoplias malabaricus 0.49 0.6 0.68 Pimelodus albofasciatus 0.76 0.42 0.66 Platynematichthys notatus 0.47 0.22 0.64 Serrasalmus eigenmanni 0.31 0.67 0.59 Pristobrycon striolatus 0.34 0.26 0.57 Pseudoloricaria laeviuscula 0.32 0.64 0.57 Hypophthalmus fimbriatus 0.2 0.43 0.57 Chalceus spilogyros 0.15 0.38 0.55 Metynnis hypsauchen 0.37 0.41 0.53 Laemolyta proxima 0.11 0.41 0.53 Semaprochilodus taeniurus 0.49 0.38 0.52 Triportheus auritus 0.5 0.19 0.52 Leporinus friderici 0.35 0.45 0.52 Jurengraulis juruensis 0.4 0.64 0.52 Ageneiosus inermis 0.4 0.17 0.51 Hypostomus carinatus 0.15 0.48 0.51 Ossancora asterophysa 0.19 0.31 0.5 Osteoglossum bicirrhosum 0.36 0.24 0.48 Anodus elongatus 0.14 0.29 0.46 Cynodon gibbus 0.33 0.12 0.43 Pachypops trifilis 0.3 0.46 0.43 Catoprion mento 0.31 0.35 0.42 Serrasalmus manueli 0.14 0.24 0.42

Curimata knerii 0.22 0.15 0.42 Pseudoplatystoma punctifer 0.17 0.29 0.41 Rhaphiodon vulpinus 0.31 0.36 0.4 Peckoltia braueri 0.03 0.25 0.39 Trachycorystes trachycorystes 0.32 0.38 0.39 Hydrolycus tatauaia 0.4 0.26 0.38 Cichla monoculus 0.19 0.2 0.37 Sorubim lima 0.38 0.56 0.36 Pygocentrus nattereri 0.18 0.14 0.35 Contrib. Acum. (%) 89.16

Espécies de Acestrorhynchidae (A. microlepis e A. falcirostris) e Triportheidae (T. albus e T. auritus) foram mais abundantes na área impactada por rejeito de bauxita, sendo também espécies com alta contribuição na dissimilaridade entre áreas (>1%). Os únicos representantes de Chilodontidae (C. labyrinthicus), Heptapteridae (P. cristata), Osteoglossidae (O. bicirrhosum) e Prochilodontidae (S. taeniurus) identificados como espécies importantes na diferenciação entre as duas áreas foram mais abundantes na Área com Rejeito. A Figura 10 mostra duas espécies que apresentaram maior frequência e abundância na área com Rejeito do Lago Batata. T. auritus ocorreu 8 vezes na área com Rejeito e 5 vezes na área Natural, e apresentou maior abundância média na área com Rejeito (0,5 vs. 0,19; SIMPER). O. bicirrhosum ocorreu 10 vezes na área com Rejeito e apenas 5 vezes na área Natural, e também apresentou maior abundância média na área com Rejeito (0,36 vs. 0,24; SIMPER).

2D Stress: 0.27 Triportheus auritus

2001-N 2004-N 2013-R 2011-R 0.4 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 1.6 2006-R2005-N 2011-N 2003-R 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 2.8 2007-N 2010-R 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N 4 1991-N 1992-N 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N

1993-N 1992-R 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-N1992-R 1993-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

2D Stress: 0.27 Osteoglossum bicirrhosum 2001-N 2004-N 2013-R 2011-R 0.2 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 2006-R2005-N 2011-N2003-R 0.8 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 2007-N2010-R 1.4 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N

1991-N 1992-N 2 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N 1993-N 1992-R 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-R 1993-N 1992-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

Por outro lado, todas as espécies de Anostomidae (L. fasciatus, L. taeniata, L. proxima e L. friderici), Characidae (B. alburnoides, A. halecinus e C. spilogyros), Cichlidae (C. vazzoleri, G. altifrons, S. acuticeps e C. monoculus), Engraulidae (L. batesii e J. juruensis) e Loricariidae (L. acutus, H. elongatum, P. laeviuscula, H.

carinatus e P. braueri) foram mais abundantes na área Natural. O único representante da família Erythrinidae (H. malabaricus) apresentou maior abundância na Área Natural. A Figura 11 exemplifica os padrões de ocorrência e abundância encontrados para as espécies que foram mais frequentes e mais abundantes na área Natural do Lago Batata. P. laeviuscula ocorreu 10 vezes na área Natural e apenas 6 vezes na área com Rejeito, e apresentou maior abundância média na área Natural (0,64 vs. 0,32; SIMPER). Jurengraulis juruensis ocorreu 9 vezes na área Natural e 7 vezes na área com Rejeito, e também apresentou maior abundância média na área Natural (0,64 vs. 0,4; SIMPER).

2D Stress: 0.27 Pseudoloricaria laeviuscula 2001-N 2004-N 2013-R 2011-R 0.4 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 2006-R2005-N 2011-N2003-R 1.6 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 2007-N 2010-R 2.8 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N

1991-N 1992-N 4 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N 1993-N 1992-R 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-R 1993-N 1992-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

2D Stress: 0.27 Jurengraulis juruensis

2001-N 2004-N 2013-R 2011-R 0.6 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 2006-R2005-N 2011-N2003-R 2.4 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 2007-N 2010-R 4.2 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N 6 1991-N 1992-N 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N 1992-R 1993-N 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-R 1993-N 1992-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

Figura 11 - Abundância relativa (raiz quadrada) de Pseudoloricaria laeviuscula e Jurengraulis juruensis, respectivamente, nos pontos de coleta nas áreas assoreada (R) e natural (N) do Lago Batata, destacando também os anos de coleta.

No geral, hemiodontídeos foram mais abundantes na área Natural (H. immaculatus, H. unimaculatus, M. sugillatus, A. longiceps e A. elongatus), com exceção de H. microlepis e H. argenteus. Serrasalmídeos seguiram o mesmo padrão, com seis espécies mais abundantes na Área Natural (S. rhombeus, S. gouldingi, S. eigenmanni, M. hypsauchen, C. mento e S. manueli), e apenas três na área com Rejeito (M. lobatus, P. striolatus e P. nattereri). A família Auchenipteridae apresentou um maior número de espécies mais abundantes na Área Natural (A. ucayalensis, A. cf. vittatus, T. nigra e T. trachycorystes) do que na Área com Rejeito (A. longimanus, A. nuchalis e A. inermis). A Figura 12 exemplifica a diferença nas respostas entre duas espécies de Hemiodontidae, H. immaculatus e H. microlepis, quanto à utilização das áreas natural e assoreada do Lago Batata. H. immaculatus ocorreu 18 vezes na área Natural e apenas 11 vezes na área com Rejeito, e também apresentou maior abundância média na área Natural (2,15 vs. 1,23; SIMPER). H. microlepis, por sua vez, ocorreu 22 vezes na área com Rejeito e 16 vezes na área Natural, e apresentou maior abundância média na área com Rejeito (3,21 vs. 2,01; SIMPER). Resultados similares de padrões espécie- específicos de utilização das duas áreas são apresentados a seguir.

2D Stress: 0.27 Hemiodus immaculatus

2001-N 2004-N 2013-R 2011-R 2 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 8 2006-R2005-N 2011-N 2003-R 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 2007-N 2010-R 14 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N 20 1991-N 1992-N 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N

1993-N 1992-R 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-R 1993-N 1992-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

2D Stress: 0.27 Hemiodus microlepis

2001-N 2011-R 2004-N 2013-R 2 2004-R 2013-N2003-N 2006-N 2002-R 1993-R 2009-N 2000-N 8 2006-R2005-N 2011-N 2003-R 2012-R 2008-R 2001-R 2008-N 1991-N 2012-N 2007-R 2010-N 2005-R 14 2007-N 2010-R 1991-R 1999-R 2009-R 2000-R 1992-R 1990-N 20 1991-N 1992-N 1990-R 1997-R 1990-R 1993-R1993-N 1991-R 1999-N

1993-N 1992-R 1998-R 1991-R 1993-R 1993-N 1992-N1992-R 1993-N 1992-N 1991-N 1990-N 1991-N 1993-R

Figura 12 - Abundância relativa (raiz quadrada) de Hemiodus immaculatus e Hemiodus microlepis, respectivamente, nos pontos de coleta nas áreas assoreada (R) e natural (N) do Lago Batata, destacando também os anos de coleta.

Um maior número de espécies de pimelodídeos foi mais abundante na Área com Rejeito (H. marginatus, H. edentatus, P. pirinampu, P. albofasciatus e P. notatus) do que na Área Natural (H. fimbriatus, P. punctifer e S. lima). O mesmo aconteceu com as principais famílias de carnívoros: Ctenoluciidae (B. lucius e B. cuvieri na Área com Rejeito vs. B. maculata na Área Natural), Cynodontidae (H. armatus, C. gibbus e H. 48

tatauaia na Área com Rejeito vs. R. vulpinus na Área Natural) e Sciaenidae (P. squamosissimus e P. montei na Área com Rejeito vs. P. trifilis na Área Natural). Doradidae também apresentou um maior número de espécies mais abundantes na Área com Rejeito (A. asterifrons, T. brevis e T. trimaculatus) do que na Área Natural (H. orestis e O. asterophysa). Curimatídeos tiveram o mesmo número de espécies indicadas pelo SIMPER como mais abundantes nas duas áreas: C. vittata, C. abramoides e C. knerii na Área com Rejeito; e C. roseni, C. ocellata e C. festivus na Área Natural. Deve-se notar, no entanto, que grande parte das diferenças nas abundâncias destas espécies não é alta, com a exceção de Curimata vittata, que tem uma abundância duas vezes maior na Área com Rejeito do que na Área Natural. Pristigasteridae apresentou uma espécie mais abundante tanto na Área com Rejeito (P. castelnaeana) quanto na Área Natural (I. amazonica).

Discussão O Lago Batata não apresenta alterações na estrutura taxonômica da ictiofauna correspondente às alterações sofridas pela deposição de rejeito de bauxita, que apresentou riqueza e diversidade médias similares entre as duas áreas do lago. No entanto, a composição da ictiofauna entre os locais foi diferente, apresentando espécies diferentes com maior abundância em cada uma das áreas, realçando que as modificações ictiofaunísticas em resposta à deposição do rejeito não se dão em nível estrutural, mas sim quanto à identidade das espécies que ocupam o ambiente. A diferença na estrutura da comunidade de peixes é, possivelmente, reflexo das alterações ambientais causadas pela presença de rejeito de bauxita. A modificação do ambiente gerou filtros ambientais distintos nas duas áreas, que interagem com as preferências de hábitat de cada espécie. Essa interação se reflete na utilização do ambiente pelas espécies, gerando variações na abundância das espécies entre hábitats e na ocorrência de espécies raras. Essas preferências de hábitat são o cerne da explicação de vários estudos que atentaram para as diferenças na composição ictiofaunística entre paisagens (Layman & Winemiller, 2005; Gomes et al., 2008) e em gradientes ambientais (Deacon & Mize, 1997; Rodríguez & Lewis, 1997; Winckler-Sosinski et al., 2009; Mercado-Silva et al., 2012). Gomes et al. (2008), por exemplo, estudaram a ictiofauna de três reservatórios no estado do Rio de Janeiro, e relacionaram a dominância das espécies às suas

características biológicas que permitem melhor utilização do hábitat. Humpl & Pivnicka (2006) estudaram a ictiofauna de riachos da República Tcheca, na Europa Central, e encontraram que as variáveis abióticas medidas (e.g. profundidade média, velocidade de correnteza) explicaram mais a variação na composição da fauna do que variáveis espaciais, como elevação. Especificamente quanto ao impacto da emissão de rejeito no Lago Batata, já se mostrou que as respostas são clado-específicas para invertebrados. Callisto & Esteves (1996), por exemplo, mostraram a predominância de dípteros das famílias Chironomidae e Chaoboridae na área Natural, enquanto ninfas do efemeróptero Campsurus notatus (Needham & Murphey, 1942) (Polymirtacidae) mostraram-se bem adaptadas à modificação causada pelo assoreamento e apresentaram maior densidade e biomassa na área com Rejeito quando comparada com a área Natural. Fonseca & Esteves (1999) reiteraram a diferença entre as duas áreas do Lago Batata, mostrando que oligoquetos e bivalves utilizaram predominantemente a área Natural. Siluriformes são primariamente noturnos e apresentam adaptações morfológicas para utilização de ambientes túrbidos (Burgess, 1989; Brejão et al., 2013), o que explica, em parte, o sucesso de algumas de suas famílias na utilização de rios amazônicos de águas brancas. Os sensores táteis e químicos dos Siluriformes favorecem, então, a utilização e forrageio em ambientes com baixa transparência, que também lhes fornece proteção visual contra predadores. Isso explica a maior ocorrência de famílias da ordem Siluriformes (com a exceção de Auchenipteridae e Loricariidae) na Área com Rejeito. Essa predominância de Siluriformes em ambientes com água mais turva já foi mostrada por Rodríguez & Lewis (1997) e para P. pirinampu por Lin & Caramaschi (2005). Membros da família Loricariidae possuem íris modificada, denominada “ômega íris”, que é a modificação na zona apical da estrutura ocular para um formato loop-like, que permite expansões e retrações para se adaptar a mudanças na luminosidade, entre outras modificações oculares (Douglas et al., 2002) que permitem melhor acuidade visual para um hábito alimentar herbívoro sobre presas imóveis em águas túrbidas (Hoover et al., 2014). Apesar disso, os loricarídeos utilizaram predominantemente a Área Natural, que apresenta uma turbidez menor do que a Área com Rejeito, o que confirma o observado por Lin (2003).

A família Loricariidae é composta por espécies detritívoras, que consomem grandes quantidades de finas partículas de detrito de origem normalmente indeterminada misturadas com microalgas, restos de matéria vegetal e invertebrados bentônicos (Buck & Sazima, 1995; Casatti & Castro, 1998; Fugi et al., 2001; Castro et al., 2003). Essa indeterminação da origem dos detritos se dá porque a porção majoritária dos estudos de alimentação utilizam a análise do trato digestivo como método, enquanto apenas análises isotópicas podem mostrar a origem do alimento. No entanto, alguns estudos utilizaram isótopos estáveis para avaliar as fontes de carbono e posição trófica de representantes do clado. Araújo-Lima et al. (1986), por exemplo, propuseram que perifíton ou uma mistura de detritos de partes de plantas superiores sejam a fonte primária de carbono para loricarídeos. Lujan et al. (2012), ao estudar um número maior de espécies, indicaram grande diversidade nos hábitos alimentares de Loricariidae, incluindo gêneros que se alimentam de madeira (e.g. Panaque). Apesar dessa diversidade de hábitos alimentares, todas as espécies são detritívoras. A área com Rejeito apresenta substrato predominantemente arenoso e com menor quantidade de matéria orgânica no sedimento (Callisto, 2000). Além disso, apesar de estudos específicos do perifíton não terem sido feitos, o fósforo dissolvido é um dos fatores determinantes para que haja uma comunidade perifítica rica e com alta biomassa (Chindah et al., 2009; Pereira et al., 2013), o que não é o caso da área com Rejeito do Lago Batata. Assim, a diminuição da matéria orgânica no sedimento pode ser uma das causas da baixa abundância do clado na área com Rejeito. Outra característica marcante da família Loricariidae é a presença de placas dérmicas sobre o corpo e de um denso endoesqueleto, ambos compostos primariamente de fosfato de cálcio e que, por isso, trazem alta demanda de fósforo na dieta desses peixes (Hood et al., 2005; Frost et al., 2003). Apesar da alta demanda, o hábitat onde os loricarídeos ocorrem e os recursos alimentares que consomem apresentam depleção natural de fósforo (Castillo et al., 2003; Hood et al., 2005). No caso da área com Rejeito do Lago Batata, a depleção de fósforo é ainda maior (Callisto, 2000), o que pode ser um fator determinante que age em conjunção com a diminuição da comunidade perifítica na evitação da área com Rejeito por loricarídeos. Layman & Winemiller (2005) estudaram diferenças na composição de peixes de grande porte entre paisagens em planícies alagáveis da Venezuela e encontraram diferenças no uso espacial de várias espécies. Em seu estudo, piranhas do gênero

Serrasalmus e tucunarés (Cichla), por exemplo, foram mais abundantes em áreas mais profundas. No Lago Batata, todas as piranhas do gênero Serrasalmus e tucunarés com importância na diferenciação entre as duas áreas foram mais abundantes na Área Natural. Um fator possivelmente importante que permitiu maior abundância dessas e de outras espécies ictiófagas (e.g. Agoniates halecinus, Hoplias malabaricus, Lycengraulis batesii) na área Natural é a maior transparência da água, já que as espécies destes gêneros são predadoras visualmente orientadas. Lin & Caramaschi (2005b) também observaram a evitação da área com Rejeito por L. batesii. Layman & Winemiller (2005) encontraram maior abundância de espécies de bicuda (Boulengerella) em bancos de areia, e relacionaram isso a uma preferência por ambientes mais rasos. Corroborando essa preferência, também foi encontrada maior abundância de bicudas na Área com Rejeito, que apresenta menor profundidade, do Lago Batata. O mesmo padrão se observou para os membros da família Acestrorhynchidae, que apresenta hábitos ecológicos similares a Ctenoluciidae, bem como membros de outras famílias carnívoras com tendência à piscivoria (Cynodontidae e Sciaenidae) e piranhas de menor porte (Pygocentrus nattereri e Pygopristis denticulata; observação pessoal). Assim, essas espécies apresentam preferência por ambientes mais rasos e a turbidez da área com Rejeito, que é baixa durante o período da Enchente, não limita a utilização da área. Lin & Caramaschi (2005) confirmam este padrão de preferência para A. microlepis, A. falcirostris, H. armatus, P. fourcroi, P. squamosissimus e P. montei - identificado anteriormente como Plagioscion surinamensis (Bleeker, 1873) -, ao encontrarem diminuição da abundância destas espécies em áreas com maior profundidade e transparência. A maior frequência e abundância desses predadores na área com Rejeito pode estar relacionada aos níveis de turbidez que ocorreram nos anos amostrados, que não alcançaram níveis críticos a ponto de restringir a ocorrência dessas espécies, e sim de favorecer as habilidades de predação, como sugerido por Lin & Caramaschi (2005). O aumento da turbidez na coluna d’água não afeta apenas a distância de reação do predador, mas também a da presa (Ranäker et al., 2012), tornando-as mais suscetíveis à predação, enquanto nem todos os níveis de turbidez afetam a predação, devido aos outros sentidos dos predadores (Meager et al., 2005; Ranäker et al., 2012). Além disso, a turbidez afeta a visibilidade na água através da diminuição do contraste,

que é a diferença da luminosidade aparente de um determinado objeto e o plano de fundo (Lythgoe, 1979) e depende do nível limítrofe de contraste (Anthony, 1981). A diminuição do contraste aparente na água aumenta exponencialmente com o aumento da distância entre o indivíduo observador e o objeto, e, para um aumento x na turbidez, a perda da visibilidade de presas maiores que podem ser vistas a grandes distâncias é muito maior do que de presas pequenas que podem ser vistas a pequenas distâncias (Duntley, 1962). Essa teoria foi utilizada para explicar as vantagens de peixes planctívoros sobre peixes piscívoros em ambientes túrbidos por Robertis et al. (2003) e parece plausível que a turbidez favoreça a ocorrência de peixes piscívoros que se alimentam de presas de pequeno porte na área com Rejeito do Lago Batata. Characiformes detritívoros, tais como C. labyrinthicus (Chilodontidae), S taeniurus (Prochilodontidae), bem como C. vittata, a espécie com maior importância segundo o SIMPER na diferenciação entre as áreas entre os curimatídeos, foram mais abundantes na área com Rejeito do Lago Batata. Essa preferência na utilização da área com Rejeito por curimatídeos também foi encontrada por Lin (2003). O autor atribuiu o fato ao hábito detritívoro da espécie ser favorecido pela ressuspensão de rejeito, que favorece a proliferação bacteriana. A constante sedimentação das partículas carrearia as células bacterianas aderidas, aumentaria a taxa de mortalidade da flora bacteriana, e então disponibilizaria maior densidade de recursos para detritívoros. A explicação de Lin (2003) é parcialmente funcional, já que outras espécies detritívoras utilizaram predominantemente a área Natural do Lago Batata (e.g. Loricariidae, C. ocellata). Acredito que, apesar da diminuição na matéria orgânica e de macroinvertebrados bentônicos, a turbidez não causa restrições aos membros dessas famílias na utilização da área com Rejeito como para outras espécies detritívoras, e que a produção heterotrófica (Anesio, 2000) e zooplanctônica (Bozelli, 2000) fornecem uma fonte de recursos alternativa para a ictiofauna. A família Hemiodontidae é uma das com maior representatividade no Lago Batata. São espécies diurnas, que ocupam o fundo e as margens do lago. Segundo Lin (2003), níveis intermediários de transparência, como os encontrados nos períodos enchente/cheia na área com Rejeito do Lago Batata, não seriam limitantes aos hemiodontídeos, embora os baixos níveis de transparência encontrados nas áreas vazante/seca acarretariam a diminuição na utilização da área com Rejeito por estas espécies. Assim, a menor profundidade da área com Rejeito de águas altas, quando

comparada com a área Natural no mesmo período durante o período, ocasionaria maior utilização desta área por espécies de Hemiodus. Ao contrário do registro pontual de Lin (2003), hemiodontídeos foram mais abundantes na área Natural, mostrando que as alterações na transparência provocadas pelo assoreamento foram significativas nos padrões de distribuição da família no Lago Batata. Lin & Caramaschi (2005) mostram a preferência das espécies dessa família por locais com maior transparência, mas Lin (2003) alega que o principal fator determinando a distribuição de hemiodontídeos é a profundidade e que estes migrariam para áreas mais rasas nos períodos de Enchente e Cheia. No entanto, os hemiodontídeos foram mais abundantes na área Natural, que apresenta maior profundidade e menor transparência, controlando-se a variação fluviométrica entre períodos hidrológicos. Segundo Pinto et al. (2005), os hemiodontídeos do Lago Batata se alimentam predominantemente de sedimento, algas, matéria vegetal e invertebrados autóctones, mas com nítidas diferenças na composição de suas dietas, sendo que algumas espécies apresentam preferência por itens de origem vegetal (e.g. H. argenteus), enquanto outras consomem predominantemente itens de origem animal (e.g. H. immaculatus). As diferenças nas preferências alimentares e a segregação espacial podem permitir a utilização da área com Rejeito do Lago Batata por algumas espécies de Hemiodontidae, mas a predominância de invertebrados autóctones e de algas perifíticas na dieta dos hemiodontídeos favorece a utilização da área Natural, que apresenta maior diversidade de fauna bentônica (Callisto, 2000), bem como maiores quantidades de fósforo dissolvido e maior transparência, que favorecem o desenvolvimento do perifíton. Desta forma, observamos que as alterações limnológicas e de recursos (fitoplâncton, zooplâncton, matéria orgânica no sedimento) que ocorreram devido ao assoreamento de uma área do lago Batata promoveram novos filtros ambientais que, apesar de permitirem uma estrutura taxonômica semelhante entre as duas comunidades, mediaram uma alteração nas abundâncias relativas e utilização das áreas de vários grupos taxonômicos. Estes dados mostram que os efeitos da deposição do rejeito de bauxita no Lago Batata não se expressam na perda de diversidade biológica, como ocorreu em clados de invertebrados no lago, mas sim como uma reconfiguração da comunidade de peixes.

CAPÍTULO III - RESPOSTAS DA DIVERSIDADE TAXONÔMICA E FILOGENÉTICA À REESTRUTURAÇÃO DE UM LAGO IMPACTADO POR REJEITO DE BAUXITA NA AMAZÔNIA CENTRAL (LAGO BATATA, PARÁ)

Introdução O aumento populacional humano e as atividades antrópicas causaram diversas mudanças ambientais (McKinney, 2006; Lal, 2007), dentre as quais as atividades de mineração nos trópicos resultam em danos pequenos quando comparados à degradação florestal por atividades agrícolas (Geist & Lambin, 2002). No entanto, o manejo inadequado do rejeito da atividade de mineração resulta na degradação de rios e lagos próximos aos pontos de extração, causando sedimentação do leito e modificações físico- químicas na água (Dias et al., 2011). Dessa forma, as atividades antrópicas modificam diretamente o ambiente, bem como o padrão de ocorrência e distribuição das espécies, alterando, por sua vez, a estrutura das comunidades biológicas. Normalmente mensurada através de métricas relacionadas ao número de espécies e abundância relativas, é comum se observar a perda de diversidade biológica em áreas urbanizadas (Cam et al., 2000; Clark et al., 2007; Ordeñana et al., 2010; Bhatt & Joshi, 2011), desmatadas (Joshi & Kumar, 2008; Harding, 2009; Carvalho et al., 2013), rios antropizados (Pliuraité & Kesminas, 2010) ou sujeitas a atividades extrativistas (Niyogi et al., 2002; Hitt & Chambers, 2014). Ainda que essa perspectiva pela qual se observa apenas o número de espécies e suas respectivas abundâncias seja comum na ecologia, ela mascara processos e padrões mais complexos. Por vezes, a riqueza e a diversidade após impactos antrópicos não são alteradas, mas a composição faunística sim (Monteiro-Júnior et al., 2014; Monteiro- Júnior et al., 2015). Assim, observa-se a importância de considerar a identidade e papéis ecológicos das espécies, já que a estrutura das comunidades biológicas não é produto unicamente da distribuição espacial e numérica das espécies, mas também das interações e dos nichos ecológicos (Salles et al., 2012). Partindo do princípio de que as espécies funcionam como unidades evolutivas (Pavoine & Bonsall, 2011) que interagem através de sua morfologia e que a especiação ocorre predominantemente através da exploração de nichos “vagos” (Jablonski & Bottjer, 1991; Wiens et al., 2010), espera-se que espécies que compartilham uma

história evolutiva mais próxima sejam mais similares ecológica e fenotipicamente (Felsenstein, 1985). Assim, espera-se que a estrutura filogenética das comunidades biológicas sejam tanto um reflexo dos mecanismos ecológicos que a estruturam (Webb et al., 2002) quanto exerçam um papel no funcionamento ecossistêmico (Cadotte et al., 2009; Salles et al., 2012). Além disso, diversas evidências de que filtros ambientais agem sobre a estrutura filogenética das comunidades têm sido apresentadas nos últimos anos (Swenson, 2011; Duarte et al., 2012; Gianuca et al., 2013). Nesse contexto está inserido o caso do Lago Batata, Pará, Brasil, no qual as alterações ambientais promovidas pela emissão de efluentes ricos em rejeito de bauxita geraram filtros ambientais que influenciaram comunidades de diversos organismos, como rotíferos e cladóceros (Bozelli, 2000). Espera-se que tais modificações ambientais tenham diminuído a diversidade filogenética das assembleias de peixes e que a reestruturação do ambiente nos anos seguintes à cessação do impacto tenha causado uma modificação gradual na diversidade filogenética da comunidade em direção às condições da área Natural, que não foi afetada pelo rejeito. Para isso, avaliamos a variação temporal ao longo de 20 anos da estrutura taxonômica (riqueza, diversidade, equitabilidade e composição) e da diversidade filogenética da comunidade de peixes do Lago Batata.

Material e Métodos Área de estudo As coletas foram realizadas no lago Batata, situado na área de inundação da margem direita do rio Trombetas, entre as coordenadas 1o 25’ e 1o 35’ S, e 56o 15’ e 56o 25’ W (Figura 1), próximo à localidade de Porto Trombetas, município de Oriximiná – PA. O lago é um sistema de águas claras e apresenta alta oxigenação, baixa condutividade (entre 8 /cm-1 e 13 /cm-1), pH ácido (entre 4 e 6), alcalinidade entre 80Eq.l-1 e 20Eq.l-1, e vegetação predominantemente de igapó (Huszar, 2000), abrangendo cerca de 18 km2 durante a Estiagem e 30 km2 durante a área Chuvosa (Panosso, 2000), quando a altura da coluna d’água aumenta e invade a planície. A conexão do lago com o rio Trombetas se dá através da porção sul, e fica mais estreita durante a área Chuvosa (Panosso, 2000). A região do baixo rio Trombetas apresenta

pluviosidade anual de 2.000 a 2.600 mm e clima tropical úmido, com temperaturas médias anuais em torno de 26º a 27ºC (Sioli, 1984). Devido à atividade da Mineração Rio do Norte (MRN) entre 1979 e 1989, mais especificamente à atividade de lavagem da bauxita durante o processo de beneficiamento do alumínio, o Lago Batata recebeu efluentes ricos em rejeito argiloso ao longo de uma década (Callisto et al., 1999). O rejeito se acumulou, ocorrendo sua deposição no sedimento, e a diminuição da profundidade e da transparência da água em cerca de 30% da área do lago, considerada aqui como Área com Rejeito. Ainda que oriundo de dados de mais de uma década atrás, Barbieri (2000) mostra a recuperação da área estudada, com aumento gradativo da matéria orgânica no solo, caracterizando o enriquecimento do solo da área com Rejeito, além de colonização da área por plantas características de igapó, gerando um cenário de sucessão primária. Bozelli et al. (2000b) também mostram o gradativo retorno a condições limnológicas similares à da área Natural do lago, incluindo medidas de transparência, turbidez e concentrações de matéria orgânica e nutrientes (fósforo e nitrogênio).

Delineamento amostral As coletas foram realizadas de 1991 a 2013 (com exceção de 1994, 1995 e 1996). Para este capítulo, foram utilizadas apenas as coletas do período da Enchente para evitar que variações sazonais na estrutura da comunidade influenciem os resultados. As coletas foram realizadas, em geral, no mês de março. Os exemplares foram capturados com baterias de malhadeiras instaladas entre 16 h e 18 h, vistoriadas e retiradas a partir das 20 h; reinstaladas às 03:30h e retiradas a partir das 8 h do dia seguinte. Coletas foram realizadas em duas áreas diferentes do lago: (i) na Área com Rejeito, sempre localizada na porção do lago que recebeu os efluentes ricos em rejeito argiloso proveniente da lavagem de bauxita; e (ii) na Área Natural, onde não são encontrados resquícios do minério. Foram medidas as seguintes variáveis abióticas e bióticas para correlacionar com a estrutura filogenética da ictiofauna: (i) precipitação total do mês de março, obtidos através da MRN; (ii) temperatura da superfície; (iii) transparência, através da extinção da visão do disco de Secchi; (iv) pH e (v) condutividade, com auxílio de potenciômetros digitais; (vi) alcalinidade total, utilizando a titulometria segundo o método de Gran (1952); (vii) oxigênio dissolvido, com uso de sonda portátil; (viii) concentração de

fósforo total segundo o método do complexo azul de molibdênio, através de leitura em espectrofotômetro; (ix) matéria em suspensão com uso de turbidímetro; e (x) abundância de zooplâncton, coletado com arrastos verticais e horizontais na coluna d’água com rede cônica (50 µm de abertura de malha), contados posteriormente com uso de um microscópio óptico em câmaras fechadas de Sedgewick-Rafter. Os indivíduos foram identificados em morfótipos em campo, injetados e fixados com formol 10%, etiquetados individualmente e enviados para determinação no laboratório de Ecologia de Peixes da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), onde a identificação foi realizada com auxílio de bibliografia especializada.

Análise de dados Estrutura taxonômica Os índices do Capítulo II referentes às coletas ocorridas na Enchente foram utilizados neste capítulo. Esses índices são: riqueza observada (S); índice de Margalef (I); índice de Simpson (D); diversidade de Shannon-Wiener (H’); e índice de equitabilidade de Pielou (J). Foram utilizadas regressões lineares para avaliar os padrões destes índices ao longo do tempo, adotando como hipótese nula que não haveria padrão (positivo ou negativo) da reta ao longo dos anos de coleta. Todos os testes estatísticos foram feitos com 5% de grau de significância.

Diversidade filogenética A primeira etapa da análise de dados consistiu em montar a lista taxonômica da ictiofauna coletada durante as duas décadas de monitoramento (checklist total), já apresentada no Capítulo I. Uma superárvore para todas as espécies coletadas no Lago Batata, que representa a nossa hipótese filogenética, foi montada no programa Mesquite com base em filogenias publicadas (Apêndice B). As referências para a construção da filogenia foram selecionadas priorizando estudos mais recentes e baseados em informações genéticas. O gênero Pristigaster (Clupeiformes: Pristigasteridae) e o gênero Micromischodus (Characiformes: Hemiodontidae) não constavam nas filogenias consultadas e, por isso, foram inseridos como uma politomia na base de suas respectivas famílias. Também não foram encontradas informações sobre as relações filogenéticas dentro da família Heptapteridae (Siluriformes), portanto todos os gêneros foram colocados em uma politomia. Como relações intragenéricas para peixes não são bem conhecidas,

estas também foram mantidas como politomias em gêneros que apresentaram mais do que duas espécies (e. g. Triportheus). Em seguida, a superárvore (Apêndice C) foi salva em formato newick em um arquivo de texto. O formato Newick, ou notação Newick, é uma forma de representação árvores filogenéticas utilizando o nome dos clados e símbolos (parênteses, vírgulas, e ponto e vírgula). No programa R, o pacote ape foi utilizado para a importação da filogenia, inclusão do nome dos nós da árvore no arquivo e exportação um novo arquivo de texto no formato newick. Em seguida, informações sobre os tempos de divergência em milhões de anos de alguns clados (e.g. Siluriformes, Otocephala, Serrasalmidae) foram incluídas na árvore através de dados encontrados na literatura (Near et al., 2012; Thompson et al., 2014) e no site TimeTree (www.timetree.org), que arquiva tempos de divergência publicados. Em seguida, o algoritmo bladj (branch length adjuster, no original; regulador de comprimento de ramo, tradução livre) do software Phylocom 4.0 (Webb, Ackerly & Kembel, 2008) foi utilizado para calcular a idade dos nós não conhecidos. Esse algoritmo fixa a raiz da árvore e outros nós nas idades fornecidas e posiciona os nós de idade desconhecida no ponto médio entre os nós de idade conhecida. A falta de estudos das relações intrafamiliares e intragenéricas resultou em politomias na superárvore deste trabalho, e tempos de divergência de grande parte dos clados foram extrapolados, o que pode ser problemático para estudos de diversidade filogenética. No entanto, a perda da resolução geralmente causa resultados falso-negativos, e não falso-positivos (Swenson, 2009), diminuindo a capacidade de percepção de resultados significativos. Letcher (2010) também estudou a influência da resolução das topologias sobre índices de diversidade filogenética e não encontrou diferença entre índices calculados com base em árvores com maior resolução e árvores com os ramos das famílias colapsadas em politomias (menor resolução). A superárvore com as datas de divergência foi utilizada para o cálculo das medidas de diversidade filogenética no pacote picante do programa R. As medidas foram calculadas tanto com uma matriz de abundância quanto de ocorrência. Quando se considera a matriz de abundância, os cálculos ponderam a distância filogenética pela abundância relativa das espécies, enquanto com a matriz de ocorrência os cálculos consideram as distâncias filogenéticas entre pares de espécies. A distância filogenética média (MPD – mean phylogenetic distance, no original) e a distância do vizinho mais próximo (MNTD – mean nearest neighbour distance, no

original) foram calculadas separadamente para cada área por ano de coleta. Ambas as métricas foram calculadas segundo Webb (2000). As duas medidas permitem interpretações diferentes: o MPD é a distância filogenética média entre todos os pares de indivíduos/espécies e seu valor sofre maior influência de táxons basais; o MNTD é a média dos vizinhos mais próximo de cada indivíduo/espécie, e seu valor é mais influenciado por táxons próximos filogeneticamente (mesmo gênero ou mesma família, por exemplo). O MPD pode ser calculado segundo a Equação 7:

∑ ∑ 푚 < 푛 푑 푎 푎 푀푃퐷 = 푚푛 푚 푛 ∑ ∑ 푚 < 푛 푎푚푎푛

Equação 7 - Equação da Distância Filogenética Média (MPD), onde dmn é a distância filogenética entre as espécies m e n, am e an são as abundâncias das espécies m e n, respectivamente.

O MNTD pode ser calculado segundo a Equação 8:

푆

푀푁푇퐷 = ∑ min (푑푚푛)푎푚 푚

Equação 8 - Equação da Distância Média do Vizinho Mais Próximo (MNTD), onde dmn

é a distância filogenética entre as espécies m e n, e am é a abundância da espécie m.

Uma problemática que pode surgir em usar os valores brutos da área Natural e da área com Rejeito é a incorporação de uma variação interanual na ictiofauna do Lago Batata por motivos não relacionados à presença do rejeito de bauxita. Para amenizar o efeito dessas variações, utilizou-se a razão dos valores de MPD e MNTD da área com Rejeito sobre os valores da área Natural. Dessa forma, se não há variação na diversidade filogenética entre as duas áreas, o valor deve estar próximo a um. No entanto, espera-se que a área com Rejeito apresente menor diversidade filogenética do que a área Natural nos primeiros anos após o impacto, o que geraria valores menores do que um, e que a reestruturação do igapó do Lago Batata cause o aumento na diversidade filogenética da área com Rejeito até valores próximos aos da área Natural, fazendo com que a razão se torne próxima a 1 ao longo dos anos. 60

Regressões múltiplas foram utilizadas para avaliar se há relações lineares entre o ano, a pluviosidade e os índices calculados, adotando como hipótese nula que não há relação entre as variáveis. No entanto, espera-se que a diversidade filogenética da área Natural não varie com o tempo, enquanto que a diversidade filogenética da área com Rejeito seja menor nos primeiros anos após a cessação do impacto, e que haja posterior aumento dessas medidas com a reestruturação do igapó. Testes t-pareados foram utilizados para avaliar se as áreas apresentam diferenças nos valores de diversidade filogenética calculadas. Adotou-se grau de significância de 5%. As seguintes análises foram feitas tanto para a matriz de abundância quanto para a de ocorrência, gerando dois resultados com significados parcialmente diferentes. O Método de Ponderação Filogenética Difusa (‘fuzzy-weighting’, no original) foi utilizado para gerar matrizes da composição de espécies ponderadas pela filogenia com auxílio do pacote PCPS (Debastiani, 2015). Essa matriz expressa a composição dos clados em cada amostragem e, posteriormente, foi submetida à uma Análise de Coordenadas Principais (PCoA), usando a raiz quadrada do coeficiente de similaridade de Bray- Curtis, resultando em coordenadas principais da estrutura filogenética (PCPS) (Duarte, 2011). As primeiras coordenadas principais, com maiores autovalores, capturam as diferenças filogenéticas na estrutura das comunidades em ramos basais, onde há maior variação de tempos de divergência. As coordenadas principais seguintes, por sua vez, expressam as variações filogenéticas nos ramos mais terminais da superárvore. Cada PCPS está relacionado com gradientes filogenéticos de diferentes clados e podem auxiliar na comparação da composição filogenética ao longo de gradientes ambientais ou espaciais. Os eixos mais explicativos da PCPS foram analisados em um gráfico de dispersão a partir de vários níveis taxonômicos, para observar os padrões dos táxons ao longo dos eixos selecionados. Observou-se a ocorrência de tendências lineares dos valores das amostras anuais das duas áreas (área Natural e área com Rejeito) nos eixos selecionados ao longo dos anos de coleta através de regressões lineares. Utilizou-se a função pcps.sig do pacote PCPS para avaliar a correlação dos eixos com as variáveis abióticas (e.g. temperatura, transparência) e bióticas (Abundância de Zooplâncton). A função constrói um modelo linear generalizado (GLM) com uma distribuição gaussiana. A significância da correlação é obtida através de dois modelos nulos, dos quais o Modelo 1 aleatoriza as amostras através do gradiente ambiental dado, enquanto o

Modelo 2 aleatoriza os táxons terminais na árvore filogenética dada. Mais informações sobre os modelos podem ser obtidas em Debastiani & Duarte (2012) e Duarte et al. (2012).

Resultados Variáveis abióticas Grande parte das variáveis tomadas não diferiram muito entre as áreas. A transparência média e o oxigênio dissolvido médio foram maiores na área Natural, enquanto a matéria em suspensão e o fósforo total médios foram maiores na área com Rejeito (Tabela 6).

Tabela 6 – Amplitude, média e desvio padrão das variáveis abióticas e bióticas mensuradas para a área com Rejeito e área Natural ao longo das duas décadas de amostragem.

ÁREA NATURAL ÁREA COM REJEITO VARIÁVEL Amplitude Média ± DP Amplitude Média ± DP Precipitação/março 183,6 – 629,5 409,5 ± 140,1 183,6 – 629,5 396,7 ± 133,6 Temperatura 27,7 – 31,8 29,8 ± 1,17 28,5 – 31,3 29,9 ± 0,8 Transparência 1,0 – 3,1 1,7 ± 0,51 0,6 – 1,9 1,05 ± 0,38 Matéria em suspensão 0,7 – 4,6 2,5 ± 0,97 1,4 – 34,4 5,76 ± 6,92 Condutividade 5,8 – 15,0 10,4 ± 2,26 5,3 – 16,0 10,1 ± 2,7 pH 5,7 – 6,7 6,1 ± 0,26 5,5 – 6,45 6,02 ± 0,28 Alcalinidade 0,01 – 0,13 0,04 ± 0,03 0,01 – 0,24 0,05 ± 0,05 Oxigênio dissolvido 3,55 – 8,90 6,38 ± 1,51 3,45 – 7,90 5,75 ± 0,98 Fósforo total 1,60 – 54,08 15,68 ± 15,02 2,09 – 31,2 16,96 ± 9,32 Abundância de Zooplâncton 8.570 – 115.998 39.182 ± 30.930 12.779 – 185.540 65.587 ± 42.016

Diversidade taxonômica Foram capturados 9.903 indivíduos nas duas áreas de coleta, classificados em seis ordens, 26 famílias e 138 espécies. As famílias mais abundantes foram Auchenipteridae (26,68%), Hemiodontidae (16,74%), Curimatidae (11,62%), Triportheidae (6,58%) e Sciaenidae (4,51%). As espécies foram Auchenipterichthys 62

longimanus (Günther, 1864) (22,14%), Curimata vittata (Kner, 1858) (6,63%), Triportheus albus Cope, 1872 (6,33%) e Hemiodus microlepis Kner, 1858 (5,00%). Os índices de diversidade e a equitabilidade alcançaram maiores valores na área Natural, mas as duas áreas apresentaram médias similares destes descritores. A dominância média também foi similar nas duas áreas, mas apresentou valor extremo na área com Rejeito do lago Batata. Não houve padrões lineares reconhecíveis com nenhum índice da área Natural do Lago Batata. Por outro lado, houve uma diminuição na dominância na área com Rejeito (Figura 7). A razão entre os índices de dominância e equabilidade de Pielou entre a área com Rejeito e Natural apresentaram tendências temporais distintas. A dominância apresentou uma diminuição ao longo das duas últimas décadas, concomitante ao aumento da equabilidade. Os outros índices não apresentaram tendências temporais lineares.

Tabela 7 - Mínimo, máximo, média e desvio padrão da razão dos índices calculados para as áreas Natural e Rejeito, e significância da regressão linear da razão com os anos. Códigos: MPD – Distância filogenética média, MNTD – Distância média do vizinho mais próximo, ab – índice calculado com base na matriz de abundância, pr – índice calculado com base na matriz de ocorrência.

Natural Rejeito Natural/Rejeito Riqueza (S) R² = 0,05; p = 0,19 R² = -0,05; p = 0,61 R² = 0,11; p = 0,12 Dominância (D) R² = -0,03; p = 0,48 R² = 0,19; p = 0,05 R² = 0,23; p = 0,04 Shannon (H’) R² = -0,06; p = 0,77 R² = 0,13; p = 0,10 R² = 0,14; p = 0,09 Margalef (I) R² = 0,03; p = 0,24 R² = -0,07; p = 0,81 R² = -0,04; p = 0,55 Pielou (J) R² < 0,01; p = 0,34 R² = 0,18; p = 0,06 R² = 0,30; p = 0,02

Diversidade filogenética

A distância filogenética média (MPDab para o cálculo com a matriz de

abundância e MPDpr para o cálculo com a matriz de ocorrência) e a distância média do

vizinho mais próximo (MNTDab para o cálculo com a matriz de abundância e MNTDpr para o cálculo com a matriz de ocorrência) foram calculados tanto com uma matriz de

presença quanto de ocorrência, e geraram resultados por vezes divergentes. O MPDab dá 63

mais valor às espécies mais abundantes no Lago Batata, enquanto o MPDpr dá peso igual às espécies abundantes e raras, permitindo diferentes interpretações.

O MPDpr só mostrou variação para Characiformes, com altos valores no início dos anos 90 na área com Rejeito e subsequente diminuição (Razão Natural/Rejeito –

MPDpr) e para Perciformes, que evidenciou maior diversidade filogenética nos ramos mais basais desta ordem na área Natural (Tabela 8). Quanto ao MNTDpr, foi observada maior diversidade filogenética de Perciformes na área Natural, mas sem tendências temporais de similarização na diversidade filogenética entre as áreas ao longo do tempo.

O MPDab foi maior na área Natural do que na área com Rejeito quando considerados todos os clados, mostrando que a diversidade filogenética ponderada pela abundância relativa das espécies é maior na área Natural. A razão entre os valores de

MPDab da área Natural e a área com Rejeito evidenciaram que a diversidade filogenética era maior na área Natural no começo dos anos 90, e que houve posterior similarização

dos valores. O MNTDab para todas os clados e para os Characiformes do Lago Batata foi maior na área Natural, bem como todos os índices calculados para Perciformes, evidenciando maior diversidade filogenética nesta área. Não houve influência da pluviosidade e dos anos sobre nenhum dos índices nas duas áreas.

Natural vs. Rejeito Natural Rejeito Natural/Rejeito (GL = 15) Todos os clados MPD-ab T = 2,17; p = 0,046 R² = -0,02; p = 0,45 R² = -0,06; p = 0,65 R² = 0,23; p = 0,04 MPD-pr T = 1,55; p = 0,150 R² = -0,15; p = 0,90 R² = -0,05; p = 0,58 R² = -0,07; p = 0,87 MNTD-ab T = 2,50; p = 0,024 R² = -0,15; p = 0,92 R² = -0,03; p = 0,48 R² = -0,07; p = 0,77 MNTD-pr T = 1,96; p = 0,068 R² = 0,27; p = 0,06 R² = -0,09; p = 0,80 R² = 0,10; p = 0,12 Characiformes MPD-ab T = 0,57; p = 0,576 R² = -0,13; p = 0,84 R² = -0,08; p = 0,75 R² = -0,08; p = 0,90

MPD-pr T = 1,93; p = 0,072 R² = 0,02; p = 0,36 R² = -0,11; p = 0,87 R² = 0,27; p = 0,02 MNTD-ab T = 2,65; p = 0,018 R² = 0,12; p = 0,18 R² = -0,04; p = 0,52 R² = -0,07; p = 0,90 MNTD-pr T = 0,76; p = 0,454 R² = 0,07; p = 0,25 R² = -0,11; p = 0,87 R² = 0,10; p = 0,13 Perciformes MPD-ab T = 3,74; p = 0,001 R² = -0,14; p = 0,87 R² = -0,06; p = 0,61 R² = -0,07; p = 0,81 MPD-pr T = 3,09; p = 0,007 R² = 0,03; p = 0,34 R² = -0,03; p = 0,49 R² = -0,06; p = 0,67 MNTD-ab T = 4,13; p < 0,001 R² = -0,03; p = 0,47 R² = -0,06; p = 0,23 R² = -0,08; p = 0,96 MNTD-pr T = 3,03; p = 0,008 R² = 0,01; p = 0,37 R² = -0,04; p = 0,55 R² = -0,06; p = 0,62 Siluriformes MPD-ab T = 0,44; p = 0,666 R² = -0,10; p = 0,69 R² = 0,02; p = 0,33 R² = 0,07; p = 0,16 MPD-pr T = 1,69; p = 0,112 R² = -0,11; p = 0,73 R² = 0,20; p = 0,06 R² < 0,01; p = 0,31 MNTD-ab T = 1,97; p = 0,067 R² = 0,16; p = 0,95 R² = 0,20; p = 0,06 R² = -0,06; p = 0,69 MNTD-pr T = 0,33; p = 0,742 R² = 0,13; p = 0,12 R² = 0,16; p = 0,09 R² = -0,06; p = 0,70

Respostas cladoespecíficas Para a matriz de ocorrência, o PCPS descreveu a estrutura filogenética em 35 eixos, sendo que os dois primeiros PCPS sumarizaram 42,8% da variação total nos padrões de ocorrência ponderados pela filogenia. O primeiro PCPS resumiu 27,5%, o segundo PCPS 15,3% e o terceiro PCPS 12,0%, sendo os eixos mais importantes para explicar a variação na composição filogenética do Lago Batata. Os eixos seguintes apresentam Eigenvalue 6% ou menores. A Figura 13 representa os dois primeiros eixos da PCPS.

Figura 13 - Distribuição das amostras nos dois principais eixos do PCPS (PCPS 1 e PCPS 2), representando a variação da estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata ao longo das duas décadas de amostragem, ponderada pela ocorrência das espécies. Pontos preenchidos em preto são da área com Rejeito, enquanto pontos preenchidos de cinza são da área Natural.

Quando se considera as superordens, observa-se que membros de Ostariophysi (Characiformes + Gymnotiformes + Siluriformes) estiveram distribuídos ao longo de toda amplitude do eixo 1 da PCPS, enquanto Clupeomorpha (Clupeiformes), Osteoglossomorpha (Osteoglossiformes) e Acanthopterygii (Perciformes) tiveram distribuição mais restrita no PCPS.1 (Figura 14). Colossoma macropomum esteve separado dos outros Characiformes, apresentando valores negativos no PCPS.1 e positivos no PCPS.2. Acanthopterygii (Perciformes) apresentou maiores valores no PCPS.2 do que as outras superordens.

0.14 0.12

0.10 Acanthopterygii 0.08 0.06 Ostariophysi: Clupeocephala Gymnotiformes 0.04 0.02

PCPS.2 0.00 -0.02 -0.04 Osteoglossomorpha Ostariophysi: -0.06 Characiformes Ostariophysi: -0.08 Siluriformes -0.10 -0.12 -0.08 -0.04 0.00 0.04 0.08 0.12 0.16 -0.10 -0.06 -0.02 0.02 0.06 0.10 0.14 PCPS.1 Figura 14 - Distribuição de todas as espécies amostradas nos dois principais eixos da PCPS ponderada pela ocorrência das espécies (PCPS 1 – A; PCPS 2 – B), de acordo com suas respectivas superordens. A Figura C mostra a distribuição das espécies nos dois eixos da PCPS, sendo que apenas Colossoma macropomum não seguiu os padrões explicitados, estando mais próxima de Acanthopterygii.

Não houve variação interanual dos valores no PCPS.1 nem na área com Rejeito (R² = -0,05; p = 0,59) nem na área Natural (R² = -0,06; p = 0,73). O mesmo se repetiu para o segundo eixo da PCPS (Natural: R² = 0,03; p = 0,49; Rejeito: R² = -0,03; p = 0,46). Em geral, as variáveis abióticas e bióticas tomadas não explicaram a variação na estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata (Tabela 9). A transparência foi a única variável correlacionada com os valores dos eixos da PCPS, apresentando correlação positiva com ambos os eixos explicativos da estrutura filogenética da comunidade do Lago Batata.

Tabela 9 – Significância da correlação entre os eixos da PCPS ponderado pela ocorrência das espécies com as variáveis abióticas (e.g. temperatura, transparência) e

bióticas (Abundância de Zoolplâncton) do Lago Batata. Valores significativos estão destacados em negrito.

MODELO 1 MODELO 2 VARIÁVEL PCPS.1 PCPS.2 PCPS.1 PCPS.2 Precipitação/março 0,90 0,16 0,93 0,22 Temperatura 0,98 0,54 0,98 0,57 Transparência 0,04 0.02 0,09 0.04 Matéria em suspensão 0,67 0,06 0,72 0,12 Condutividade 0,14 0,47 0,20 0,51 pH 0,22 0,10 0,18 0,11 Alcalinidade 0,91 0,32 0,93 0,43 Oxigênio dissolvido 0,22 0,08 0,25 0,10 Fósforo total 0,62 0,27 0,61 0,25 Abundância de Zooplâncton 0,33 0,45 0,36 0,51

Quando utilizada a matriz de abundância, a PCPS descreveu a estrutura filogenética analisada em 35 eixos que expressam a variação filogenética e na abundância das espécies de peixes no Lago Batata. Os dois primeiros PCPS sumarizaram 52,7% da variação total na composição das espécies ponderada pela filogenia, sendo que o primeiro PCPS resumiu 39,5%, o segundo PCPS 13,2% e o terceiro PCPS 12,1%, sendo os eixos mais importantes para explicar a variação na composição filogenética do Lago Batata (Figura 15). Os eixos seguintes apresentaram Eigenvalue menores do que 5%.

Figura 15 – Distribuição das amostras nos dois principais eixos do PCPS (PCPS 1 e PCPS 2), representando a variação da estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata ao longo das duas décadas de amostragem, ponderada pela ocorrência e abundância das espécies amostradas. Pontos preenchidos em preto são da área com Rejeito, enquanto pontos preenchidos de cinza são da área Natural.

Quando se considera as superordens, observa-se que membros de Ostariophysi (Characiformes + Gymnotiformes + Siluriformes) estiveram distribuídos ao longo de toda amplitude do eixo 1 da PCPS, enquanto Clupeomorpha (Clupeiformes), Osteoglossomorpha (Osteoglossiformes) e Acanthopterygii (Perciformes) tiveram distribuição mais restrita no PCPS.1 (Figura 16). Embora apenas Colossoma macropomum (Characiformes: Serrasalmidae) dentre os Ostariophysi tenha sido correlacionada positivamente com este eixo, Ostariophysi também apresentou maior amplitude de variação neste eixo. Acanthopterygii (Perciformes) apresentou maiores valores no PCPS.2 do que as outras superordens.

0.16

0.14

0.12

0.10 Acanthopterygii

0.08 Osteoglossomorpha 0.06

0.04

PCPS.2 Ostariophysi: 0.02 Clupeocephala Characiformes 0.00 Ostariophysi: -0.02 Siluriformes -0.04

-0.06 Ostariophysi: Gymnotiformes -0.08 -0.25 -0.20 -0.15 -0.10 -0.05 0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 PCPS.1 Figura 16 - Distribuição de todas as espécies amostradas nos dois principais eixos da PCPS (PCPS 1 – A; PCPS 2 – B), de acordo com suas respectivas superordens. A Figura C mostra a distribuição das espécies nos dois eixos da PCPS.

Os pontos na área com Rejeito apresentaram valores negativos no PCPS.1 nos primeiros anos, e depois apresentaram valores predominantemente positivos, apresentando aumento significativo (R² = 0,48; p = 0,002) neste eixo ao longo dos anos de amostragem. A área Natural, no entanto, não apresentou modificações ao longo das duas décadas (R² = 0,03; p = 0,25) e apresentou, em geral, maior amplitude no PCPS.1. No segundo eixo da PCPS, observa-se que a área com rejeito apresentou valores mais negativos do que a área Natural nos primeiros anos de monitoramento, apresentando depois valores mais similares à área Natural neste eixo. No então, não foram reconhecidos padrões lineares para nenhuma das áreas (Natural: R² = -0,001; p = 0,34; Rejeito: R² = 0,09; p = 0,13) ao longo das duas décadas de estudo. A maior parte das variáveis abióticas e bióticas tomadas não explicaram a variação na estrutura filogenética da ictiofauna do Lago Batata (Tabela 14). O pH foi a única variável limnológica que explicou a variação na estrutura filogenética, correlacionando com o segundo eixo da PCPS.

Tabela 10 - Significância da correlação entre os eixos da PCPS com as variáveis abióticas (e.g. temperatura, transparência) e bióticas (Abundância de Zoolplâncton) do Lago Batata. Valores significativos estão destacados em negrito.

MODELO 1 MODELO 2 VARIÁVEL PCPS.1 PCPS.2 PCPS.1 PCPS.2 Precipitação/março 0,41 0,80 0,47 0,77 Temperatura 0,32 0,27 0,25 0,20 Transparência 0,56 0,11 0,66 0,20 Matéria em suspensão 0,88 0,25 0,90 0,35 Condutividade 0,88 0,20 0,80 0,12 pH 0,98 0,01 0,98 0,04 Alcalinidade 0,20 0,57 0,29 0,68 Oxigênio dissolvido 0,09 0,19 0,29 0,29 Fósforo total 0,41 0,60 0,31 0,60 Abundância de Zooplâncton 0,63 0,23 0,60 0,31

Discussão O Lago Batata, localizado no estado do Pará, Brasil, recebeu efluentes ricos em rejeito de bauxita até 1989, que causou modificações ambientais no Lago, como perda do igapó e aumento de turbidez na coluna d’água. Do impacto em diante, o lago foi monitorado e o igapó vem se regenerando naturalmente ao longo das duas últimas décadas, bem como as condições limnológicas da coluna d’água, apresentando, assim, uma reestruturação natural do lago. Tal reestruturação afetou a comunidade de macroinvertebrados, que, segundo Fonseca & Esteves (1999), apresentou aumento na biomassa e diversidade, sugerindo que a área estava sendo recolonizada devido ao retorno nas características abióticas às condições da área natural. Ao analisar a ictiofauna do lago logo após o impacto (1991-1993) e com uma longa série temporal anos após o impacto (1999-2013), observou-se que as características da estrutura das comunidades relacionados à riqueza e abundância das espécies não diferiu entre áreas (Capítulo II), mas foi observada alta dominância na área afetada pelo rejeito logo após o impacto (1991) e posterior diminuição.

No entanto, a estrutura das comunidades de peixes é afetada por uma ampla gama de variáveis, tais como a pluviosidade mensal e as variações interanuais na abundância das espécies. Por isso foi avaliada a razão entre os valores de diversidade da área com Rejeito e área não afetada pelo rejeito, assumindo que a diferença principal entre as duas áreas é a presença do rejeito, e que as estruturas das duas comunidades seriam iguais na ausência deste. Assim, observaram-se altos valores da razão da dominância entre áreas e posterior redução, indicando maior dominância na área assoreada em relação à área natural logo após o impacto e subsequente similarização na estrutura taxonômica das áreas. O inverso aconteceu com a razão da equabilidade, que mostrou maior equabilidade na área natural após o impacto e, ao longo das duas décadas, uma tendência das duas áreas a apresentarem estruturas similares. Riqueza e índices de diversidade não mostraram padrões temporais. As modificações em comunidades biológicas após atividades antropogênicas não se expressam unicamente através da perda de espécies, mas também através de mudanças na abundância relativa das espécies (Hillebrand et al., 2008). Mais precisamente, a equabilidade em comunidades, em geral, responde às atividades antrópicas e mudanças ambientais antes que espécies sejam extintas localmente (Chapin et al., 2000). Em experimentos com aquecimento ambiental, por exemplo, observou-se aumento da dominância em comunidades de plantas da tundra (Walker et al., 2006), terrestres (Klanderud & Totland, 2005) e aquáticas (Stachowicz et al., 2002). Como a dominância está relacionada com a distribuição de abundância entre as espécies da comunidade, também tem efeitos sobre a distribuição de traços e funções, o que acarreta uma maior importância das espécies dominantes para os processos ecológicos (Norberg, 2004). Assim, a mudança na distribuição de abundância das espécies modifica qualiquantitativamente as interações ecológicas, tanto intra quanto interespecíicas (Hillebrand et al., 2008). A diversidade filogenética foi menor na área afetada pelo rejeito, mas apenas quando considerada a abundância das espécies. Além disso, observou-se baixa razão na diversidade filogenética entre as áreas logo após o impacto e posterior aumento desta ao longo do tempo. O filtro ambiental, aqui representado pelo assoreamento, é um processo que seleciona as espécies com base em suas tolerâncias a condições específicas, resultando em comunidades mais similares ecologicamente (Webb et al., 2002) e, assumindo-se conservatismo de nicho, filogeneticamente. Isso acontece porque espécies

mais próximas filogeneticamente podem compartilhar traços de resistência ou sensibilidade a alterações antrópicas, devido a conservatismo de nicho ou sinal filogenético (Blomberg et al., 2003). Um exemplo dessa relação é a sensibilidade às mudanças climáticas de angiospermas próximas filogeneticamente, em especial devido ao conservatismo na época de floração (Willis et al., 2008). Por outro lado, Helmus et al. (2010) não encontraram sinal filogenético nas respostas de espécies do zooplâncton a diferentes tipos de distúrbio (biológico, químico ou físico), o que os impediu de prever respostas ao distúrbio de uma espécie baseado em respostas de espécies próximas filogeneticamente em outro lago. Verdú & Pausas (2007), ao avaliarem o efeito de um distúrbio natural sobre comunidades de plantas, encontraram que áreas com alta frequência de incêndios na bacia do Mediterrâneo apresentavam comunidades mais agrupadas filogeneticamente (e menor diversidade filogenética) do que áreas com baixa frequência, e relacionaram isso ao conservatismo em traços relacionados à germinação de sementes em ambientes suscetíveis a incêndios. Knapp et al. (2008) esperavam maior diversidade filogenética de plantas em áreas urbanizadas da Alemanha devido à maior riqueza de espécies e heterogeneidade de hábitats, mas encontraram menor diversidade filogenética, e relacionaram isto à grande diversidade numérica de plantas de uma ou poucas linhagens adaptadas à urbanização. No entanto, todos os estudos mencionados até agora que avaliaram o efeito de distúrbios antrópicos sobre a diversidade filogenética foram realizados com plantas. Helmus et al. (2010) estudaram a comunidade zooplanctônica de 34 lagos canadenses e observaram a perda de história evolutiva nos lagos antropizados, sendo que a acidificação foi o fenômeno mais extremo a depauperação da diversidade filogenética. Embora exemplos do efeito de distúrbios sobre a diversidade filogenética em peixes sejam inexistentes na literatura científica, essa diminuição da história evolutiva em comunidades é um padrão recorrente que suporta que o assoreamento ocorrido no Lago Batata explica a menor diversidade filogenética encontrada, enquanto o retorno às características estruturais e limnológicas explica o aumento progressivo da similaridade nos valores de diversidade filogenética encontrados nas duas áreas. Mas que processos levam a tal perda de diversidade filogenética? Cianciaruso et al. (2013), ao simular o efeito da extinção de polinizadores e dispersores de sementes na diversidade filogenética e funcional de plantas, mencionou dois processos que podem

ser responsáveis pela deterioração da diversidade filogenética: (i) extinção de todas as espécies de um mesmo clado; e (ii) extinção de espécies com alto valor de originalidade, o que, no caso, refere-se à perda de clados com divergência mais próxima à base da árvore filogenética. No entanto, nenhum desses processos se encaixa com o que ocorreu no Lago Batata. De fato, como mostrado no Capítulo II, todos os clados foram observados em ambas as áreas, e as espécies mais abundantes apresentaram alta plasticidade e foram encontradas nas duas áreas, mas com diferentes abundâncias. Assim, acredita-se que a baixa diversidade filogenética encontrada na área com Rejeito do Lago Batata seja produto da alta dominância de algumas espécies, e não da perda de clados, já que o aumento da dominância é um efeito da antropização sobre a estrutura das comunidades biológicas que acontece mais rapidamente do que a extinção local. A diminuição da equabilidade, e concomitante aumento da dominância, já foi mostrado como um dos efeitos do assoreamento causado pela emissão de rejeito de bauxita no Lago Batata na estrutura da comunidade de cladóceros (Garrido et al., 2003). O aumento da diversidade filogenética concomitante à diminuição da dominância (e aumento da equabilidade) corrobora tal hipótese. De fato, Norden et al. (2012) encontraram resultados similares ao analisar dados de longa duração de plantas em uma floresta tropical secundária da Costa Rica. Os autores avaliaram a estrutura filogenética ao longo de 12 anos de sucessão, e encontraram aumento da dispersão filogenética quando utilizada a matriz de abundância, mas não quanto utilizada a matriz de ocorrência, o que sugere que a coocorrência de indivíduos mais próximos filogeneticamente reduz ao longo da sucessão, mas que a coocorrência de espécies não mostra o mesmo padrão temporal. Para as plantas, os autores sugeriram que o turnover temporal, que se caracteriza pela troca de indivíduos com baixa longevidade por indivíduos com alta longevidade (Anderson, 2007), é responsável por esse padrão de diversidade filogenética. Embora não através do mesmo processo de substituição de indivíduos sugerido por Norden et al. (2012), acredito que as mudanças na diversidade filogenética após a cessão da emissão de rejeito observadas na área com Rejeito do Lago Batata são produto de mudanças na abundância das espécies e na equabilidade entre estas em resposta à reestruturação do igapó e à maior heterogeneidade ambiental.

No entanto, Norden et al. (2012) destacam que o período de pouco mais de uma década após o impacto é curto para discernir outros padrões de turnover na estrutura filogenética. Letcher (2010), em outro estudo de longa duração, observou aumento da diversidade filogenética em uma floresta secundária a partir de uma matriz de ocorrência ao estudar 40 anos. No entanto, como incluímos neste trabalho uma área controle e, após 20 anos do final das emissões de rejeito no Lago Batata, já encontramos similaridade na diversidade filogenética entre as duas áreas, parece improvável que mudanças correlacionadas com a substituição de clados expliquem a estrutura ictiofaunística observada. Quando considerados apenas os Characiformes, a área Natural também apresentou maior diversidade filogenética, especificamente devido à diversificação dos clados terminais, considerando-se a abundância. Os Perciformes apresentaram maior diversidade filogenética na área Natural, tanto das espécies mais abundantes quanto das espécies raras, mas a ordem Siluriformes apresentou diversidade similar nas duas áreas. Por outro lado, a ordem Characiformes apresentou maior diversidade filogenética logo após o impacto na área com Rejeito, mas desconsiderando a abundância das espécies, o que indica maior utilização de espécies raras da ordem do que na área Natural. Tal diferença na resposta entre os diferentes clados de peixes, em especial a maior diversidade filogenética em Characiformes logo após o impacto, é inesperada. No entanto, espécies reagem de formas diferentes a distúrbios antrópicos e a diversidade filogenética pode ser clado-dependente, como mostrado por Knapp et al. (2008). Os autores, embora tenham observado menor diversidade filogenética em áreas urbanizadas da Alemanha ao considerar toda a flora, encontraram padrões diferentes de agrupamento filogenético quando consideraram os grupos funcionais. Brum et al. (2013) estudaram a influência do uso da terra na distribuição de táxons de primatas e observaram maior ocorrência de bugios (Atelidae: Alouatta) em áreas urbanizadas e de sauás (Pitheciidae: Callicebus) em áreas prístinas. A similaridade nos padrões de coocorrência de indivíduos e espécies da ordem Siluriformes nas duas áreas pode ser explicada a partir das adaptações morfológicas (sensores químicos e táteis) do clado para utilizar ambientes com águas turvas (Burgess, 1989; Brejão et al., 2013), relacionadas ao sucesso do grupo na utilização de rios amazônicos de águas brancas. No entanto, o capítulo II mostrou maior frequência e abundância de Loricariidae (Teleostei: Siluriformes) na área Natural, explicada através

da alimentação e morfologia característica do clado, mas que não influenciou a diversidade filogenética da ordem. Isso pode ser produto da baixa abundância do clado em relação aos outros Siluriformes (apenas 6 espécies apresentaram mais do que 10 indivíduos) e ao alto número de singletons e doubletons, fazendo com que o clado tenha baixo peso nos índices de diversidade filogenética. A maior diversidade filogenética de Perciformes na área Natural pode ser explicada parcialmente pela maior utilização de espécies de ciclídeos, clado que demonstra preferência por ambientes mais fundos e de águas claras (Layman & Winemiller, 2005), influenciando no MNTD e nas métricas de ocorrência, quanto pela diminuição na dominância de Plagioscion squamossimus, espécie de Perciformes mais abundante e que ocorre com maior densidade na área com Rejeito. A ausência de tendências temporais, no entanto, mostra que a reestruturação que ocorreu no ambiente até o momento não foi o suficiente para restaurar a diversidade filogenética de Perciformes na área com Rejeito do Lago Batata. Há casos, no entanto, em que altos níveis de distúrbio levam à maior diversidade filogenética, devido à convergência de traços que permitem a sobrevivência às modificações ambientais (Cianciaruso et al., 2012). É o caso do clado Characiformes, que embora tenha apresentado menor coocorrência de espécies próximas filogeneticamente (maior MNTD) na área Natural, mostrou uma tendência da área com Rejeito apresentar maior diversidade filogenética após o impacto e posterior diminuição, quando considerada a matriz de ocorrência. Assim, a equabilidade da área Natural permitiu maior diversidade filogenética na área Natural, mas houve maior utilização de espécies distantes filogeneticamente na área com Rejeito imediatamente após o impacto, o que pode estar relacionado com a alta diversidade taxonômica e ecológica do clado. Padrões de associação de clados filogenéticos a gradientes ambientais têm sido estudados recentemente (Brum et al., 2013). Debastiani (2012), por exemplo, estabeleceu a associação de clados de plantas a diferentes perfis de área florestal: clados basais, como Magnolianae, ocorreram predominantemente em áreas de mata fechada; enquanto clados de divergência recente, como Rosaneae e Asteranae, ocorreram em áreas abertas. O autor sugeriu que adaptações ecofisiológicas distintas dos clados estudados intermediam tal associação.

De forma similar, observou-se neste estudo que as amostras mais antigas da área com Rejeito estiveram concentradas na extremidade negativa do primeiro eixo da PCPS, bem como a associação de Siluriformes a tal porção do eixo. Isso mostra a associação dos Siluriformes às condições geradas pela emissão de rejeito de bauxita, que também esteve associado a menores valores de pH da água, indicando explicações ecofisiológicas como sugerido por Debastiani (2012), sendo que o pH já foi mostrado como importante na estrutura de comunidades aquáticas bentônicas por Jackson & Harvey (1993), embora a amplitude de pH abrangida em seu estudo tenha sido maior (5,1-6,9). A transparência foi importante na estrutura filogenética da comunidade apenas quando se utilizada matriz de ocorrência. Isso indica que o pH é limitante para as espécies mais abundantes do Lago Batata, como A. longimanus, e que a ocorrência das espécies raras e/ou menos abundantes é regulada pela transparência do lago, que, por sua vez, apresentou grande correlação com o impacto por emissão de bauxita. Com os dados aqui apresentados, foi possível observar que a aliança entre as métricas ecológicas tradicionais e a história evolutiva das espécies provê informações importantes para o entendimento das comunidades, em especial para aquelas que sofreram distúrbios antrópicos. Também se observa que a antropização em ambientes aquáticos afeta negativamente a diversidade filogenética de peixes, mediada, em tempos curtos, pelas mudanças nos padrões de abundância das espécies bem antes da perda de clados inteiros ou espécies. Assim, a reestruturação do Lago Batata ao longo de duas décadas, após a cessação da emissão de rejeito em suas águas, desencadeou um aumento na equabilidade e na diversidade da ictiofauna. Por fim, trago à apreciação pública a importância de uma perspectiva filogenética e de história evolutiva das espécies para a compreensão da estrutura das comunidades íctíicas, bem como para medidas de manejo e conservação, já que tais técnicas se mostram informativas e sensíveis às comunidades de peixes.

CONSIDERAÇÕES FINAIS O Lago Batata é um sistema lacustre amazônico de águas claras que recebeu efluentes ricos em rejeito de bauxita durante uma década devido à atividade de mineração em seu entorno, resultando no assoreamento de aproximadamente 30% de sua área. A deposição do rejeitou gerou alterações físicas da água (e.g. transparência, granulometria, taxa de sedimentação) e biológicas (e.g. igapó, fitoplâncton, zooplâncton, macroinvertebrados, peixes). No que se refere à ictiofauna, foi necessária uma reavaliação do status taxonômico e reidentificação das espécies. Isso se mostrou essencial para entender e caracterizar a diversidade de peixes do Lago Batata, já que houve um avanço significativo no conhecimento taxonômico de vários grupos, bem como descrição de novas espécies, o que modificou consideravelmente o número de espécies registradas no lago em relação a estudos anteriores. As espécies do Lago Batata parecem coexistem em dado período, como observado ao comparar a riqueza por coleta e ao longo de todas as coletas, mas a coexistência varia entre anos distintos. Tal variação é gerada através da ocorrência esporádica de algumas espécies, aqui consideradas como raras e expressas através de um alto número de singletons/doubletons. Esse conceito, no entanto, não é novo na ecologia e, ao que tange a ictiofauna, vem sendo estudado principalmente por Peter Henderson e Anne Magurran num corpo teórico em torno de espécies núcleo-satélite. A importância dessas espécies para a estrutura das comunidades e para a riqueza regional ainda é pouco estudada, mas pode-se observar que a ocorrência de espécies raras permitiu alta riqueza ao longo dessas duas décadas de estudo no Lago Batata. Em seguida, observou-se que as alterações ambientais geradas pela deposição do rejeito afetaram a estrutura da ictiofauna através de variações na abundância das espécies, mas não em sua estrutura taxonômica (e.g. equabilidade, riqueza), com a exceção dos primeiros anos de coleta. Impactos de curta duração, geralmente, modificam a abundância das espécies e os padrões de dominância, já que são respostas mais rápidas às modificações ambientais do que a perda de espécies ou clados. Ademais, essas respostas são clado-específicas, sendo que alguns grupos taxonômicos responderam positivamente às alterações de acordo com suas especificidades ecológicas, enquanto outros responderam negativamente. O efeito clado-específico do

rejeito de bauxita no Lago Batata já havia sido mostrado para comunidades de macroinvertebrados e de zooplâncton, e requerem mais estudos relativos à ecologia e plasticidade das espécies de peixes do lago. As diferenças nas respostas dos diferentes táxons de peixes se refletiram nos padrões da diversidade filogenética, uma perspectiva ecológica que tem ganhado crescente atenção no estudo de comunidades e em medidas de conservação, já que incorpora informações histórico-evolutivas das espécies, bem como adquire, em muitos casos, função de preditor de funcionalidade para comunidades com alta diversidade e/ou poucas informações disponíveis. Como mostrado, Siluriformes foram menos suscetíveis à influência do rejeito de bauxita, enquanto Perciformes foram mais sensíveis, ocorrendo diminuição na diversidade filogenética desta ordem na área assoreada, o que reitera a dependência do clado na resposta aos distúrbios ambientais e fornece um panorama preliminar para futuros estudos da ictiofauna do Lago Batata. Através das lentes da diversidade filogenética, pode-se observar que não só a diversidade filogenética total foi menor na área assoreada, como também houve um aumento gradual desta característica ao longo dos 20 anos de amostragem e reestruturação do Lago Batata após o impacto. Isso mostrou claramente o efeito do rejeito de bauxita sobre a comunidade de peixes, que a tornou mais homogênea filogeneticamente, e que a reestruturação natural que o lago experimentou após a cessação do impacto e o retorno às características limnológicas e estruturais da área assoreada permitiu um aumento na diversidade filogenética. No entanto, a homogeneização filogenética, caracterizada pela diminuição da diversidade filogenética, foi mediada através do aumento da dominância na área impactada nos anos mais próximos à cessação do impacto. A resposta positiva ao impacto na abundância de algumas poucas espécies e a resposta negativa de outras geraram a diminuição da equabilidade, sendo o processo responsável pela diminuição da diversidade filogenética – e não a perda de espécies/clados, como se observa, em geral, em estudos que avaliam impactos antrópicos. Assim, observa-se o papel central que a dominância/equabilidade tem na ecologia de comunidades, atuando não apenas sobre a funcionalidade das comunidades, mas também sobre a diversidade filogenética destas.

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Sites consultados: TimeTree - http://www.timetree.org/

APÊNDICE A - CONSIDERAÇÕES TAXONÔMICAS O alto número de espécies registradas neste trabalho que não haviam sido registradas anteriormente por Caramaschi et al. (2000) e Lin (2003) é produto da revisão do material coletado e das recentes mudanças e avanços na sistemática dos grupos, realçando a necessidade que o material do Lago Batata tinha de ser reanalisado. Neste apêndice da dissertação são apresentadas considerações quanto aos aspectos taxonômicos e de distribuição das espécies registradas no Lago Batata, em especial os novos registros em relação aos estudos anteriores e atualizações de nomes científicos.

Characiformes: Anostomidae Entre os anostomídeos, Laemolyta varia Myers, 1950 foi sinonimizado para Laemolyta proxima (Garman, 1890) e a espécie anteriormente identificada como Leporinus sp. foi identificada como Leporinus friderici (Bloch, 1794), que apresenta 5- 6 escamas acima da linha lateral, nadadeiras pélvicas e anal hialinas, altura do corpo contida 3-3,5 vezes no comprimento padrão, linha lateral com 38-43 escamas e duas a três manchas arredondadas ao longo da linha lateral (Santos & Feitosa, 2013). Três espécies da família mencionadas e não identificadas até nível específico por Caramaschi et al. (2000) foram Rhytiodus sp., Leporinus sp. 2 e Laemolyta sp.; mas os exemplares em questão não foram encontrados no material.

Characiformes: Characidae O matrinxã encontrado no Lago Batata, classificado como Brycon sp. em Caramaschi et al. (2000), foi identificado como Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829). A espécie se diferencia de outras espécies do gênero por apresentar listras longitudinais formadas por pigmentação escura nas margens superior e inferior das escamas, gerando um padrão de listras escuras sinuosas no corpo do indivíduo (Lima et al., 2013). Além disso, apresenta as nadadeiras pélvicas e peitorais escuras, bem como uma barra escura difusa na base da nadadeira anal (Figura 19).

Figura 17 - Brycon amazonicus (acima) e Brycon cf. pesu (abaixo), destacando as listras sinuosas formadas pela pigmentação nas escamas, e as pigmentações nas nadadeiras peitorais, nadadeiras pélvicas e base da nadadeira anal em B. amazonicus em comparação a B. cf. pesu (Fotos retiradas de: Lima et al., 2013).

Os espécimes de tambaruí foram identificados por Caramaschi et al. (2000) como Chalceus macrolepidotus Cuvier, 1817. No entanto, C. macrolepidotus é caracterizado pela ausência de pigmentação na porção humeral do corpo e, segundo Zanata & Toledo-Piza (2004), não possui distribuição para o rio Trombetas. Após identificação, os espécimes foram identificados como Chalceus spilogyros Zanata & Toledo-Piza, 2004 e Chalceus epakros Zanata & Toledo-Piza, 2004, duas espécies descritas posteriormente ao trabalho de Caramaschi et al. (2000). C. spilogyros se caracteriza pela presença de uma mancha humeral conspícua, nadadeiras pélvicas e nadadeira anal hialinas, e padrão de coloração reticulado no corpo (Figura 20). C epakros é caracterizada por uma mancha humeral pouco definida, focinho estreitando-se na porção mais anterior e número de raios ramificados na nadadeira pélvica igual a 8. A

ocorrência das duas espécies está de acordo com a distribuição geográfica apresentada em suas descrições.

Characiformes: Ctenoluciidae Até Caramaschi et al. (2000), apenas duas espécies do gênero Boulengerella - Boulengerella maculata (Valenciennes, 1849) e Boulengerella cuvieri (Spix, 1829) - haviam sido registradas para o Lago Batata. B. maculata é caracterizada por possuir a base da nadadeira dorsal ao menos em parte posterior à linha vertical que passa pela origem da nadadeira anal, ausência de mancha na base do pedúnculo caudal e diversas máculas na região dorsal (Figura 21). B. cuvieri apresenta a base da nadadeira dorsal localizada anteriormente ao começo da nadadeira anal, manchas na base da nadadeira caudal e uma mancha horizontalmente alongada da margem da órbita até o opérculo. A terceira espécie encontrada, Boulengerella lucius (Cuvier, 1816), também apresenta a base da nadadeira dorsal localizada anteriormente ao começo da nadadeira anal, mas as manchas na base da nadadeira caudal são horizontalmente alongadas. Diagnoses do gênero foram feitas de acordo com a revisão da família Ctenoluciidae por Vari (1995). 98

Figura 19 - Boulengerella maculata (171 mm; acima), Boulengerella cuvieri (192 mm; centro) e Boulengerella lucius (266 mm; abaixo), demonstrando a origem da nadadeira dorsal posterior ao início da nadadeira anal em B. maculata, e o padrão de manchas na nadadeira caudal (mancha bem marcada em B. cuvieri e listras horizontais em B. lucius) (Fotos retiradas de: Vari, 1995).

Characiformes: Curimatidae Entre os curimatídeos, Curimatella meyeri (Kner, 1858) e Cyphocharax festivus Vari, 1992 são registros novos para o local. O gênero Curimatella pode ser identificado através da linha lateral completa com menos do que 76 escamas entre o supracleitro e a junção hipural, presença de estruturas simples no teto da boca e raios medianos da nadadeira caudal cobertos por escamas pequenas. C. meyeri apresenta 5-7,5 escamas entre a linha lateral e a origem da nadadeira dorsal, ausência de manchas no pedúnculo caudal e 35-40 escamas na linha lateral (Vari, 1992a). C. festivus apresenta 29-37 escamas na linha lateral, ausência de listras longitudinais ou manchas no tronco e no pedúnculo caudal, nadadeira dorsal e adiposa hialinas, e altura máxima do corpo contida em 0,33-0,39 do comprimento padrão (Vari, 1992b).

Curimata cyprinoides (Linnaeus, 166) e Curimata inornata Vari, 1989 não foram registrados no Lago Batata. Espécimes identificados anteriormente como C. cyprinoides foram identificados como Curimata knerii Steindachner, 1877 (Figura 22a), ambos compartilhando o corpo alto (altura máxima 0,34-0,39 do comprimento padrão), 7-9 raios ramificados na nadadeira anal, ausência de barras verticais e primeiros raios da nadadeira dorsal com as extremidades alongadas em filamentos; e se diferenciam por C. knerii apresentar um número maior de escamas na linha lateral (56-63 vs. 46-56 em C. cyprinoides). Exemplares considerados como C. inornata foram identificados como Curimata roseni Vari, 1989 (Figura 22b) devido à largura interorbital ser maior do que a distância da ponta do focinho para a margem anterior do olho e ao número de escamas medianas (12-14) entre a região pré-pélvica e a origem das nadadeiras pélvicas (Vari, 1989).

Figura 20 - Exemplares de Curimata knerii (134,3 mm; acima) e Curimata roseni (131,8 mm; abaixo) (Fotos retiradas de: Vari, 1989).

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Characiformes: Cynodontidae Registramos a ocorrência Cynodon septenarius Toledo-Piza (2000), espécie congenérica a Cynodon gibbus (Agassiz, 1829), já identificada por Caramaschi et al. (2000). Apenas dois exemplares de C. septenarius foram encontrados. Cynodon septenarius pode ser diferenciado das outras espécies do gênero por apresentar 7 raios ramificados na nadadeira pélvica (vs. 8) e por não apresentar uma mancha vertical na base da nadadeira caudal. As duas espécies foram encontradas em coocorrência em várias localidades da bacia Amazônica por Toledo-Piza (2000). Embora ambas possuam distribuição para o Rio Trombetas, Toledo-Piza (2000) encontrou exemplares de C. septenarius em localidades acima de Cachoeira da Porteira (cataratas que ocorrem na boca do Rio Mapuera), enquanto C. gibbus foi encontrado apenas em localidades abaixo de Cachoeira da Porteira. Embora não seja incomum que encontremos ambas as espécies no Lago Batata, que está abaixo de Cachoeira da Porteira, uma nova análise dos exemplares do gênero é encorajada. Caramaschi et al. (2000) reconheceram duas espécies do gênero Hydrolycus: Hydrolycus scomberoides (Cuvier, 1819) e Hydrolycus sp., posteriormente identificada como Hydrolycus armatus (Jardine, 1841) por Lin (2003). Os indivíduos de H. scomberoides foram reidentificados como Hydrolycus tatauaia Toledo-Piza, Menezes & Santos (1999), que se diferencia de H. scomberoides por apresentar escamas cicloides e nadadeira pélvica inserida na margem ventral do corpo, e de H. armatus por apresentar mancha preta pouco evidente na nadadeira adiposa e margem posterior da nadadeira caudal com pigmentação difusa (Figura 23; Toledo-Piza, 2013).

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Figure 21 - Hydrolycus scomberoides (acima) e Hydrolycus armatus (Jardine, 1841), ilustrando a faixa preta e a mancha na nadadeira adiposa bem evidentes em H. armatus e a posição das nadadeiras peitorais e pélvicas em H. scomberoides (Fotos retiradas de: Toledo-Piza, 2013).

Characiformes: Hemiodontidae Entre os hemiodontídeos, Hemiodus argenteus Pellegrin, 1909 é o nome válido atual para Hemiodus ocellatus Vari, 1982, registrado em estudos anteriores. Além desta atualização, destaca-se a presença de Hemiodus microlepis Kner, 1858, que pode ser diferenciado das outras espécies de Hemiodus que ocorrem no Lago Batata por apresentar escamas uniformemente pequenas e mancha humeral.

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Characiformes: Prochilodontidae Exemplares de Prochilodontidae foram identificados como Semaprochilodus spp. em Caramaschi et al. (2000) e não foram registrados por Lin (2003). Três espécies da família foram identificadas neste trabalho (Figura 24) de acordo com Queiroz et al. (2013). Prochilodus nigricans Spix & Agassiz, 1829 apresenta pequenas manchas escuras e arredondadas na nadadeira caudal (vs. faixas escuras transversais em Semaprochilodus) e linha lateral com 44-51 escamas perfuradas (vs. 47-77 em Semaprochilodus). Semaprochilodus insignis (Jardine, 1841) se diferencia de Semaprochilodus taeniurus (Valenciennes, 1821) por apresentar a altura do corpo contida 2,2 vezes no comprimento padrão (vs. 3,1 vezes no comprimento padrão) e linha lateral com 47-53 escamas perfuradas (vs. 64-77).

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Figura 22 - Prochilodus nigricans (acima), Semaprochilodus insignis (centro) e Semaprochilodus taeniurus (abaixo), com os respectivos padrões de coloração da nadadeira caudal e de altura do corpo (Fotos retiradas de: Queiroz et al., 2013).

Characiformes: Serrasalmidae Além de Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818), registrado nos estudos anteriores no Lago Batata, foi registrado um indivíduo de Mylossoma aureum (Spix & Agassiz, 1829). M. aureum se diferencia da espécie congenérica devido ao menor tamanho da cabeça em relação ao comprimento padrão (22,3-28,9% vs. 28,3-34,7% em M. duriventre) e ao maior número de espinhos pré-pélvica (25-33 vs. 18-26 em M. duriventre) (Figura 25; Ota et al., 2013).

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Figura 23 - Mylossoma duriventre (acima) e Mylossoma aureum (abaixo), ilustrando a diferença na proporção da cabeça em relação ao comprimento padrão (Fotos retiradas de: Ota et al., 2013).

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Characiformes: Triportheidae Dentro do gênero Triportheus, Caramaschi et al. (2000) indicou a ocorrência de três espécies no Lago Batata – Triportheus albus Cope, 1871, Triportheus elongatus (Günther, 1864) e um morfótipo não identificado. Lin (2003) confirmou a ocorrência de T. albus e indicou a ocorrência de Triportheus flavus Cope, 1872, provavelmente o morfótipo não identificado por Caramaschi et al. (2000). Neste trabalho, confirmamos a presença de T. albus no Lago Batata, caracterizado por um corpo alongado e pouco profundo, com apenas uma escama grande entre a inserção da nadadeira peitoral e a quilha ventral, e de 32-35 séries de escamas na linha lateral; atualizamos o nome de T. elongatus para Triportheus auritus (Valenciennes, in Cuvier & Valenciennes, 1850), considerado sinônimo júnior deste por Malabarba (2004); e identificamos os espécimes assinalados anteriormente como T. flavus como Triportheus rotundatus (Jardine, in Schomburgk, 1841). Imagens das espécies podem ser vistas na Figura 26. T. auritus, outra espécie de corpo alongado, pode ser diferenciada de T. albus a partir do maior número de escamas na linha lateral (40-46) e de outras espécies similares a partir do número de rastros no lóbulo inferior do primeiro rastro branquial (22-28). T. flavus é considerada sinônimo de Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829), uma espécie de corpo alto e com duas escamas grandes entre a inserção da nadadeira peitoral e a quilha ventral, assim como T. rotundatus. Ambas as espécies são similares, mas T. rotundatus pode ser diferenciado de T. angulatus a partir do menor número de escamas na linha lateral (28-34 vs. 34-47) e devido ao menor número de rastros no lóbulo inferior do primeiro arco branquial (24-30 vs. 29-37). A diferença na distribuição das duas espécies também corrobora a identificação atual, já que nenhum espécime de T. angulatus próximo a Oriximiná foi encontrado por Malabarba (2004).

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Figura 24 - Triportheus albus (114,64 mm; primeira foto), Triportheus auritus (185,9 mm; segunda foto), Triportheus angulatus (130,5 mm; terceira foto) e Triportheus rotundatus (97,83 mm; última foto) (Fotos retiradas de: Malabarba, 2004).

Clupeiformes: Engraulidae Jurengraulis juruensis (Boulenger, 1898) era identificado anteriormente como Anchovia sp. J. juruensis não apresenta dentes caniniformes, a nadadeira anal se origina posteriormente à linha vertical que passa pelo último raio da nadadeira dorsal, a extremidade posterior da maxila superior ultrapassa a linha vertical que passa pela margem posterior da órbita por aproximadamente 35% do comprimento da cabeça.

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Duas espécies de Lycengraulis foram mencionadas em trabalhos anteriores. Lycengraulis batesii (Günther, 1868) foi confirmada neste estudo, enquanto os exemplares assinalados como Lycengraulis grossidens (Agassiz, 1829) foram diagnosticados como Lycengraulis figueiredoi Loeb & Alcântara, 2013, diferenciando- se de L. grossidens por ter um osso maxilar menor, com sua margem posterior não alcançando o osso mandibular, e se diferenciando de L. batesii pelo maior número de rastros branquiais na porção inferior do primeiro arco branquial (17-21 vs. 12-15 em L. batesii). A identificação está de acordo com a distribuição da espécie, recentemente descrita, já que alguns parátipos foram coletados no rio Trombetas, próximo a Oriximiná (Loeb & Alcântara, 2013).

Gymnotiformes: Rhamphichthyidae Confirma-se a identificação de Rhamphichthys marmoratus Castelnau, 1855 feita por Caramaschi et al. (2000), posteriormente considerada como Rhamphichthys gr. marmoratus por Lin (2003). O nome específico Rhamphichthys reinhardti Kaup, 1856, outra espécie do gênero identificada por Caramaschi et al. (2000) é, hoje, considerado como sinônimo-júnior de Rhamphichthys rostratus (Linnaeus, 1766). O gênero Rhamphichthys pode ser reconhecido por apresentar nadadeira anal longa (>300 raios). R. marmoratus apresenta focinho curto (<55% do comprimento da cabeça), enquanto R. rostratus apresenta focinho longo (>55% do comprimento da cabeça) e corpo com pigmentação escura, mas marcada com proeminentes manchas brancas na cabeça (Figura 27; Crampton & CellaRibeiro, 2013).

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Figura 25 - Rhamphichthys marmoratus (acima) e Rhamphichthys rostratus (abaixo), mostrando a diferença no tamanho do focinho em relação à cabeça entre as espécies (Fotos retiradas de: Crampton & CellaRibeiro, 2013).

Myliobatiformes: Potamotrygonidae Potamotrygon orbignyi (Castelnau, 1855), que não havia sido identificada até espécie em Caramaschi et al. (2000), caracteriza-se por um padrão reticulado escuro na porção dorsal do disco e pela presença de bandas escuras alternas a bandas claras na região lateral da cauda (Carvalho & Shibuya, 2013).

Perciformes: Cichlidae O tucunaré antes considerado como Cichla temensis Humboldt, 1833 foi reclassificado como Cichla vazzoleri Kullander & Ferreira, 2006, uma espécie descrita recentemente para a bacia do Rio Trombetas. A espécie é similar a C. temensis por apresentar quatro fileiras horizontais de manchas claras em subadultos e em fêmeas adultas, bem como barras verticais com margens pálidas (Kullander & Ferreira, 2006). Pode ser diferenciada de C. temensis por apresentar linha lateral geralmente descontínua. A distribuição de C. vazzoleri inclui lagos na bacia do Rio Trombetas, 109

entre Cachoeira da Porteira e Oriximiná, enquanto que a distribuição de C. temensis se restringe a rios de águas negras e seus tributários. Mesonauta festivus (Heckel, 1840) foi identificado pelo padrão de barras através da revisão de gênero feita por Kullander & Silfvergrip (1991). Não foi encontrado material bibliográfico para confirmar a identificação de Heros efasciatus Heckel, 1840, então esta identificação foi mantida com base na distribuição das espécies do gênero através do material depositado em coleções catalogadas na plataforma virtual SpeciesLink. O exemplar identificado como Crenicichla lenticulata Heckel, 1840 em estudos anteriores não foi encontrado no material. A identificação Satanoperca jurupari (Heckel, 1840) e Satanoperca acuticeps (Heckel, 1840) foram confirmadas e uma nova espécie do gênero, Satanoperca lilith Kullander & Ferreira, 1988, foi identificada no material com base na revisão de gênero feita por Ota (2013). S. lilith se diferencia das demais espécies por apresentar 30-31 escamas na série E1 (fileira de escamas horizontal situada logo acima da linha lateral inferior) e uma mácula escura no flanco, centralizada sobre a linha lateral superior ou logo acima desta. As espécies restantes têm 27-29 escamas na série E1, mas S. acuticeps apresenta três máculas escuras no flanco, enquanto S. jurupari não possui máculas sobre o flanco e as bandas verticais e lateral são pouco conspícuas.

Perciformes: Sciaenidae Caramaschi et al. (2000) registraram duas espécies de Plagioscion no Lago Batata (Figura 18). Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) foi confirmada através da revisão do material coletado, mas Plagioscion surinamensis (Bleeker, 1873) se tornou sinônimo-júnior de Plagioscion magdalenae (Steindachner, 1878). Após a identificação dos espécimes assinalados anteriormente como P. surinamensis através da revisão do gênero de Casatti (2005), observou-se que os espécimes do lago apresentam nadadeiras peitorais longas, com a linha vertical que passa pelas extremidades posteriores quando as nadadeiras são pressionadas ao corpo do indivíduo alcançando a abertura urogenital, e o segundo espinho da nadadeira anal pouco robusto, caracterizando-os como Plagioscion montei Soares & Casatti, 2000 (Figura 28).

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Figura 26 - Plagioscion squamosissimus (185 mm; acima) e Plagioscion montei (207 mm; abaixo). A diferença mais evidente entre as espécies é o tamanho das nadadeiras peitorais e pélvicas em relação ao corpo (Fotos retiradas de: Casatti, 2002).

Os espécimes classificados antes como Pachypops fourcroi (Lacepède, 1802) foram separados em duas espécies de acordo com a revisão do gênero de Casatti (2002). Além de P. fourcroi, espécimes de Pachypops trifilis (Müller & Troschel, 1848) foram identificados no material, sendo as duas espécies diferenciadas através do tamanho do olho relativo ao comprimento da cabeça (Figura 29). O diâmetro horizontal do olho em relação à cabeça é maior em P. fourcroi (2,4 a 3,1) do que em P. trifilis (3,0 a 3,7). Antes assinalada como única espécie do gênero com ocorrência no Lago Batata, P. fourcroi se mostrou a menos abundante das duas.

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Figura 27 - Pachypops fourcroi (86 mm; acima) e Pachypops trifilis (125,6 mm; abaixo), ilustrando a diferença na proporção do olho em relação à cabeça entre as duas espécies (Fotos retiradas de: Casatti, 2002).

Pleuronectiformes: Achiridae A espécie de linguado que ocorre no Lago Batata foi identificada por Caramaschi et al. (2000) como Achirus sp. No entanto, o gênero Achirus é predominantemente marinho e tem distribuição limitada a ambientes estuarinos, e, quando em ambientes dulcícolas, sempre em regiões próximas ao estuário. Assim, os espécimes foram reidentificados e classificados como Hypoclinemus mentalis (Günther, 1862), devido à ampla abertura branquial que se estende em direção ventral e à presença de nadadeiras peitorais (Ramos, 2013).

Siluriformes: Auchenipteridae Foram identificadas três espécies do gênero Ageneiosus (Siluriformes: Auchenipteridae). Os espécimes identificados anteriormente como Ageneiosus vittatus Steindachner, 1908 foram designados aqui como Ageneiosus sp. n. “vittatus”, uma espécie recentemente descoberta e ainda não descrita pela ciência, citada por Akama & Ribeiro (2013) no livro Peixes do Rio Madeira – Volume III. A. vittatus apresenta a nadadeira caudal truncada ou levemente furcada, enquanto que os espécimes encontrados no Lago Batata apresentam a nadadeira caudal profundamente furcada, caracterizando-a como a espécie mencionada pelos autores, além das três faixas escuras ao longo do dorso, que é um padrão de coloração similar para as duas espécies (Figura 30). As espécies Ageneiosus brevifilis Valenciennes 1840 e Ageneiosus dentatus Kner,

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1858 registrados por Caramaschi et al. (2000) foram sinonimizados para Ageneiosus inermis Valenciennes, 1840 e Ageneiosus ucayalensis Kner, 1858, respectivamente.

Figure 28 - Ageneiosus vittatus e Ageneiosus sp. n. “vittatus”, demonstrando a diferença na forma da nadadeira caudal (Fotos retiradas de Akama & Ribeiro, 2013).

Auchenipterus osteomystax (Ribeiro, 1918) ainda não havia sido registrado no monitoramento. Apenas dois exemplares da espécie foram encontrados, estando misturados com exemplares de Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz, 1829). Pode ser diferenciado de A. nuchalis por ter a nadadeira pélvica melanizada, bem como a ponta dos lóbulos da nadadeira caudal. A espécie Tatia aulopygia (Kner, 1858) foi reidentificada e classificada como Tatia nigra Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro, 2008, seguindo a revisão do gênero Tatia de Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro (2008). T. nigra apresenta pedúnculo caudal com altura maior do que 13,6% do comprimento padrão, nadadeira peitoral com um espinho e 5 raios ramificados, processo pós-cleitral curto, não alcançando a linha vertical que passa pela origem da nadadeira dorsal, e ponta da nadadeira pélvica pigmentada. T. nigra e T. aulopygia se diferenciam através do tamanho do processo

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pós-cleitral, que é maior em T. aulopygia e quase alcança a linha vertical que passa pelo começo da nadadeira dorsal. A nova identificação respeita a distribuição geográfica das espécies do gênero de acordo com Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro (2008). Tetranematichthys barthemi Peixoto & Wosiacki, 2010 é um novo registro para o Lago Batata. O gênero Tetranematichthys pode ser diferenciado dos outros gêneros de Auchenipteridae pela nadadeira anal longa (> 35 raios), por apresentar apenas um par de barbilhões mentonianos, e por ter de 9-11 raios ramificados na nadadeira peitoral e 9-12 raios ramificados no lobo ventral da nadadeira caudal (Birindelli, 2010). A espécie pode ser diferenciada das duas espécies congêneres por apresentar uma margem serrada na porção distal do barbilhão mandibular, pela palidez da porção ventral, com cromatóforos esparsos (vs. coloração uniformemente marrom) e por duas listras verticais claras na nadadeira caudal (Peixoto & Wosiacki, 2010). A espécie classificada por Lin (2003) como Trachycorystes sp. 1 foi identificada como Trachycorystes trachycorystes (Valenciennes, 1840), que pode ser diferenciada da única espécie congenérica, Trachycorystes menezesi Britski & Akama, 2011, por ter comprimento da maxila e mandíbula desiguais (Britski & Akama, 2011), apresentando prognatismo (vs. mandíbula e maxila com comprimentos similares em T. menezesi). Os espécimes identificados como Parauchenipterus galeatus (Linnaeus, 1766) por Caramaschi et al. (2000) e Parauchenipterus sp. 1 por Lin (2003) foram identificadas como Trachelyopterus coriaceus Valenciennes, 1840. Considerando Birindelli (2010), o gênero Trachelyopterus é similar ao gênero Parauchenipterus por apresentar nadadeira anal com base longa e 9-12 raios ramificados no lóbulo inferior da nadadeira caudal, mas se diferencia por não possuir nadadeira adiposa e apresentar 28- 33 raios na nadadeira anal (vs. 21-28; Figura 31). T. coriaceus é a única espécie descrita do gênero e tem distribuição na bacia Amazônia, mas há uma espécie não descrita de Trachelyopterus, com distribuição na bacia do rio Paraguai (Akama, 2004).

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Figure 29 - Parauchenipterus galeatus (113,8 mm; acima) e Trachelyopterus coriaceus (112,2 mm; abaixo), ilustrando a similaridade entre as duas espécies e a diferença quanto à nadadeira adiposa (Fotos retiradas de: Birindelli, 2010).

Siluriformes: Doradidae Os doradídeos apresentaram um grande número de registros novos para o Lago Batata, inclusive de gêneros não registrados anteriormente, em especial pela falta de literatura até poucos anos atrás. De fato, apenas três espécies da família foram registradas por Caramaschi et al. (2000) e 4 por Lin (2003), apresentando um aumento significativo para 11 espécies nesse estudo, após a revisão de todo o material coligido. Caramaschi et al. (2000) assinalaram a presença de Hassar orestis (Steindachner, 1875), enquanto Lin (2003) registrou Hassar notospilus (Steindachner, 1875), considerado, hoje, sinônimo-júnior do primeiro nome (Birindelli et al., 2011). Após a revisão do nome, a presença de H. orestis foi confirmada. Hassar pode ser

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facilmente diferenciado dos outros gêneros de Doradidae a partir da característica mancha na porção distal dos raios da nadadeira dorsal (Figura 32).

Figura 30 - Hassar orestis (206 mm) e a mancha característica na porção distal da nadadeira dorsal (Foto retirada de: Birindelli et al., 2011).

Grande parte dos exemplares classificados por Caramaschi et al. (2000) como Doras fimbriatus (Kner, 1855) foram reclassificados como Trachydoras brevis (Kner, 1853). Assim como Doras, o gênero Trachydoras apresenta barbilhão maxilar com barbelas, barbilhões mentonianos com comprimento similar, barbilhões maxilar e mentonianos livres e forame nucal ausente (Birindelli, 2010). Diferencia-se de Doras por apresentar focinho arredondado e curto e diâmetro orbital maior do que 50% do comprimento do focinho (vs. focinho afilado e longo, e diâmetro orbital menor do que 50% do comprimento do focinho; Figura 33). T. brevis se diferencia das outras espécies do gênero por apresentar o primeiro osso infraorbital não expandido e pelo processo posterior do coracóide, que na espécie é longo e coberto por uma cama fina de pele.

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Figura 31 - Doras carinatus (Linnaeus, 1766) (155 mm; acima) e Trachydoras brevis (85 mm; abaixo), realçando a diferença no tamanho do focinho entre os dois gêneros (Fotos retiradas de: Sabaj-Pérez & Birindelli, 2008 e Birindelli, 2010).

Tenellus trimaculatus Birindelli, 2014 e Tenellus ternetzi Birindelli, 2014 foram descritas recentemente e, anteriormente, eram classificadas como pertencentes ao gênero Nemadoras, mas foram identificadas D. fimbriatus em Caramaschi et al. (2000). Uma das características de Tenellus, que a diferencia do gênero Doras, é a presença de forames nucais (Birindelli, 2010). Em nível específico, T. trimaculatus se caracteriza por uma constrição conspícua no focinho e pela porção basal da nadadeira dorsal ser intensamente melanizada, características que não ocorrem em T. ternetzi (Figura 34; Sabaj-Pérez et al., 2014).

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Figura 32 - Tenellus trimaculatus (71,8 mm; acima) e Tenellus ternetzi (92,1 mm; abaixo) com os respectivos padrões de formato do focinho e de coloração da base da nadadeira dorsal (Fotos retiradas de: Sabaj-Pérez et al., 2014).

Registros novos para a família Doradidae em relação à lista de Caramaschi et al. (2000) e Lin (2003) são: Acanthodoras spinosissimus (Eigenmann & Eigenmann, 1888), Anadoras weddellii (Castelnau, 1855), Lithodoras dorsalis (Valenciennes, 1840), Ossancora asterophysa Birindelli & Sabaj-Pérez, 2011, Oxydoras niger (Valenciennes, 1821) e Scorpiodoras heckelii (Kner, 1855). O trabalho de Sousa (2010) foi utilizado para identificar os membros da subfamília Astrodoradinae: A. spinosissimus, A. weddellii e S. heckelii. Membros dessa subfamília são caracterizados por apresentarem o processo posterior do cleitro com espinhos, bem como o primeiro osso infraorbital com uma crista transversal serrilhada e participando da formação da órbita (embora haja um gênero que excede à regra). Acanthodoras apresenta o corpo preto com faixas claras espalhadas pelo corpo, raios procorrentes da nadadeira caudal não expandidos em forma de escudos ósseos, e nadadeira caudal arredondada. Anadoras apresenta corpo marrom claro com faixas escuras pelo corpo, uma faixa longitudinal em cada lobo da nadadeira caudal e, ao contrário dos demais membros da subfamília, primeiro infraorbital liso. A. weddellii é a única espécie do gênero que ocorre na bacia do Rio Trombetas e se diferencia das outras espécies do gênero por apresentar cintura escapular com coracóide bastante exposto ventralmente e primeiro arco branquial com 19-24 rastros. Scorpiodoras apresenta o mesmo padrão de coloração que Anadoras, mas apresenta o primeiro infraorbital

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serrilhado, altura do corpo maior do que 65% da largura e nadadeira caudal bifurcada. S. heckelii apresenta escudos laterais baixos e distância interorbital com 91-129% do comprimento da cabeça. O. asterophysa apresenta barbilhão maxilar fimbriado e sem formar um capuz oral com os barbilhões mentonianos, forame nucal ausente e processo posterior do coracóide aproximadamente tão longo quanto o processo posterior do cleitro, e se diferencia das outras espécies do gênero por apresentar divertículos periféricos na bexiga natatória, poucos dentes (<20 por fileira) (Birindelli, 2010; Birindelli, 2011). Lithodoras dorsalis apresenta barbilhão maxilar simples, processo posterior do cleitro sem espinhos, escudos laterais desenvolvidos, raios procorrentes da nadadeira caudal expandidos (formando fulcra), cabeça deprimida e nadadeira adiposa com base longa. Oxydoras niger é similar a L. dorsalis, mas apresenta cabeça comprimida e não tem dentes no pré-maxilar e dentário.

Siluriformes: Loricariidae Dois morfótipos de Hypoptopoma foram registrados anteriormente para o Lago Batata: Hypoptopoma cf. gulare (Kner, 1854) por Caramaschi et al. (2000) e Hypoptopoma sp1. por Lin (2003). Após a revisão dos espécimes utilizando o trabalho de Aquino & Schaefer (2010), observou-se a existência de um único morfótipo, classificado como Hypoptopoma elongatum Aquino & Schaefer, 2010, utilizando as placas torácicas, placas abdominais e odontódeos como caracteres de diagnose. Segundo os autores, H. elongatum é a única espécie do gênero conhecida pela ciência que ocorre nessa porção do Rio Trombetas. Dois nomes específicos para o gênero Peckoltia haviam sido registrados: Peckoltia cf. arenaria (Eigenmann & Allen, 1942) por Caramaschi et al. (2000) e Peckoltia gr. vittata por Lin (2003). Após a revisão do material, os indivíduos do gênero foram identificados como Peckoltia braueri (Eigenmann, 1912), que apresenta padrão de coloração da cabeça similar ao de P. vittata, por não apresentar manchas isoladas como em outras espécies do gênero (Figura 35). Nenhum exemplar similar a Peckoltia bachi, espécie da qual P. arenaria é sinônimo-júnior, foi encontrado no material – a espécie tem distribuição restrita às porções mais altas do rio Amazonas e apresenta manchas isoladas compondo o padrão de coloração da cabeça (Armbruster, 2008).

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Figura 33 - Peckoltia bachi (acima) e Peckoltia braueri (abaixo), e seus respectivos padrões de coloração da cabeça (Fotos retiradas de: Armbruster, 2008). O artigo não apresentava as informações do tamanho dos indivíduos fotografados.

Siluriformes: Pimelodidae Pseudoplatystoma fasciatum (Linnaeus, 1766), identificado tanto por Caramaschi et al. (2000) quanto por Lin (2003), deixa de ser reportado neste trabalho após a revisão do material testemunho. A parte majoritária do material apresentava menos de 45 manchas na nadadeira caudal, barras escuras verticais bem definidas pelo corpo e nadadeira adiposa com 6 a 8 manchas, caracterizando-os como Pseudoplatystoma punctifer (Castelnau, 1855) (Figura 36). A identificação nova respeita tanto os caracteres morfológicos mencionados quanto a distribuição das espécies do gênero, já que, segundo a revisão de Buitrago-Suárez & Burr (2007), P. fasciatum ocorre apenas nas bacias dos rios Rupununi, Essequibo e Suriname. No entanto, um exemplar foi identificado como Pseudoplatystoma trigrinum (Valenciennes, 1840) devido ao maior número de manchas na nadadeira caudal e às

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barras laterais formarem um padrão reticulado, sendo corroborada pela distribuição de Buitrago-Suárez & Burr (2007).

Figura 34 - Pseudoplatystoma fasciatum (516 mm; acima), e padrão de coloração das nadadeiras caudais de Pseudoplatystoma tigrinum (esquerda) e Pseudoplatystoma punctifer (direita) (Fotos retiradas de: Buitrago-Suárez & Burr, 2007).

Brachyplatystoma filamentosum (Lichtenstein, 1819) era a única espécie registrada para o Lago Batata. Após a revisão do material, identificou-se um segundo morfótipo, classificado como Brachyplatystoma capapretum Lundberg & Akama, 2005. Segundo Lundberg & Akama (2005), a espécie é normalmente confundida com B. filamentosum, tanto por especialistas quanto por pescadores. Apesar de extremamente similares, B. capapretum apresenta um padrão de coloração diferente de B. filamentosum e o barbilhão maxilar menor do que o tamanho do corpo. A identificação está de acordo com a distribuição atribuída por Lundberg & Akama (2005) para B. capapretum, já que um dos parátipos é do Lago Paru, próximo a Oriximiná e ao Lago Batata, ambos abaixo de Cachoeira da Porteira. Três espécies de Pimelodus ocorrem no Rio Trombetas perto de Oriximiná: Pimelodus blochii Valenciennes, 1840, Pimelodus albofasciatus (Mees, 1974) e Pimelodus ornatus Kner, 1858. P. blochii foi registrado por Caramaschi et al. (2000), mas a espécie foi reclassificada como P. albofasciatus. Segundo Ribeiro & Lucena

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(2006), P. blochii apresenta duas variedades: a variedade “A” apresenta corpo uniformemente cinza; e a variedade “B” apresenta quatro faixas pretas sobre os lados do corpo. P. albofasciatus, por sua vez, apresenta a porção superior do corpo cinza com algumas listras pálidas e indistintas, e a porção ventral com uma banda longitudinal larga da cabeça à cauda, incluindo toda a extensão da linha lateral (Mees, 1974). Através dos padrões de coloração descritos, os indivíduos de Pimelodus do Lago Batata foram classificados como P. albofasciatus. Calophysus macropterus (Lichtenstein, 19819) foi um registro novo para a família Pimelodidae. A espécie apresenta nadadeira dorsal com 6-7 raios ramificados, pré-maxilar ligeiramente mais longo que o dentário, com a extremidade distal alargada e formando uma borda cortante, e nadadeira peitoral com o raio principal flexível (Rocha & Zuanon, 2013). Pequenas manchas pretas também são distribuídas de forma irregular pelo dorso de C. macropterus. O nome Pseudopimelodus cf. zungaro (Humboldt, 1821) atribuído por Caramaschi et al. (2000) foi deslocado para outro gênero, tornando-se sinônimo-júnior de Zungaro zungaro (Humboldt, 1821).

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APÊNDICE B – ARTIGOS-BASE PARA A HIPÓTESE FILOGENÉTICA

Tabela 11 - Lista de artigos utilizados para montar a hipótese filogenética adotada neste trabalho para o cálculo dos índices de diversidade filogenética.

Clado Baseado em Publicado por Actinopterygii Ferramentas moleculares Near et al., 2012 Characiformes Ferramentas moleculares Oliveira et al., 2011 Characiformes: Serrasalmidae Ferramentas moleculares Thompson et al., 2014 Clupeiformes Ferramentas moleculares Li & Ortí, 2007 Gymnotiformes Morfologia Albert & Crampton, 2005 Perciformes: Cichlidae Morfologia e ferramentas Smith et al., 2008 moleculares Siluriformes Morfologia Birindelli, 2014 Siluriformes: Doradoidea Morfologia Birindelli, 2014 Siluriformes: Loricariidae Morfologia Armbruster, 2004 Siluriformes: Loricariidae Morfologia Rapp Py-Daniel & Cox- Fernandes, 2005 Siluriformes: Loricariidae Dados bibliográficos Lujan et al., 2012 Siluriformes: Pimelodidae Ferramentas moleculares Lundberg et al., 2011

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APÊNDICE C – HIPÓTESE FILOGENÉTICA

Figura 35 - Hipótese filogenética adotada para o cálculo dos índices de diversidade filogenética, com base nos artigos listados no Apêndice B e contendo apenas as espécies amostradas no Lago Batata.

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