Universidade Federal De Goiás Instituto De Ciências

UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS

INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL

PLANTAS ORNITÓFILAS DE SUB-BOSQUE E SUAS INTERAÇÕES COM BEIJA- FLORES

RAPHAEL MATIAS DA SILVA

GOIÂNIA/2014 ii

RAPHAEL MATIAS DA SILVA

PLANTAS ORNITÓFILAS DE SUB-BOSQUE E SUAS INTERAÇÕES COM BEIJA- FLORES

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- graduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade Federal de Goiás, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Biodiversidade Vegetal.

Orientador: Prof. Dr. Hélder Nagai Consolaro

GOIÂNIA, GO

FEVEREIRO DE 2014

iii

Dedico este trabalho à...

Toda minha família e amigos que de alguma maneira depositaram (e depositam) confiança em meu trabalho, estimulando a nunca desistir. v

AGRADECIMENTOS

Primeiramente, agradeço aos meus pais (Valdirene e Junior), irmãos, avós, tios e a toda minha família que me apoiaram durante toda minha jornada acadêmica. Não conseguiria sem vocês!

Meus sinceros agradecimentos ao Prof. Dr. Hélder Nagai Consolaro, por ter aceitado me orientar durante a graduação e mestrado. Agradeço pelos valiosos ensinamentos e pela confiança que tem depositado no meu trabalho durante todo esse tempo. Obrigado por toda a ajuda e amizade.

Ao meu tio (Reinaldo) e ao meu irmão (Lucas), por ter me dado todo suporte, apoio e tranquilidade no início do mestrado. Nunca esquecerei o que propuseram fazer por mim.

Aos meus amigos (botânicos e ecólogos), Túlio Freitas Filgueira, Marco Túlio Furtado, Amanda Pacheco, Isabela Gomes, Vinícius Augusto, Maxmiller Ferreira, Ebenézer Rodrigues, Elga de Fátima, Carlos de Melo e José Neiva por todas as sugestões, questionamentos, auxílio em campo, entre outras atividades desenvolvidas durante todo esse tempo.

Novamente ao Ebenézer Rodrigues, por ter traduzido o Abstract final.

Agradeço, intensamente, aos amigos e membros da nossa república, Túlio Freitas Filgueira, Josimar Pereira Santos e José Neiva por terem me acolhido na chegada a Goiânia.

À Prof. Dra. Maria Inês Cruzeiro Moreno (UFG-CAC) por ter depositado confiança e aceitado que eu fizesse o estágio docência com ela.

À Prof. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli (UFG), por ter disponibilizado o laboratório em Goiânia durante todo o mestrado, assim como os ensinamentos que sempre passou aos seus alunos.

Ao Prof. Dr. Paulo Eugênio de Oliveira (UFU), agradeço pelas ideias iniciais do projeto de mestrado, assim como todas as ajudas que tem me proporcionado.

Ao Prof. Dr. Aristônio Magalhães Teles (UFG) e a Prof. Dra. Mirley Santos (UEG) por terem dado valiosas sugestões em minha qualificação.

Ao Prof. Dr. Leandro Freitas e Prof. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli pelo aceite em participar desta defesa. Agradeço muito todas as sugestões e ensinamentos! vi

Ao Pietro Maruyama, pelas valiosas sugestões dadas referentes ao manuscrito do segundo capítulo.

À Márcia Yuriko, por toda sua gentileza e apoio no tombamento das plantas.

Aos Professores Anderson Ferreira, Karla Graziella Moreira, Alan Nilo da Costa, Maria Inês Cruzeiro Moreno, Emerson Mossolin e Hélder Nagai Consolaro (UFG-CAC), pela amizade e por me suportar durante todo esse tempo em suas salas.

A Universidade Federal de Goiás, Campus Catalão, pelas caronas que foi concedida durante esses dois últimos anos, assim como a disponibilização do laboratório.

A Gleizilene Braz Pereira dos Santos, assistente administrativa do PPGBV, pela eficiência e prestatividade que foram tão importantes em diversos momentos do mestrado.

A todos os professores do Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal e amigos que de alguma forma contribuíram com o desenvolvimento deste trabalho.

E a CAPES pela concessão da bolsa de estudo.

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SÚMARIO

Folha de rostro ...... ii Página de aprovação ...... iii Dedicatória ...... iv Agradecimentos ...... v Súmario ...... vii Lista de Tabelas ...... viii Lista de Figuras ...... x Lista de Anexos ...... xiii Resumo ...... xiv Abstract ...... xv Introdução Geral ...... 1

Capítulo 1: Polinização e sistema reprodutivo de Acanthaceae Juss. no Brasil: uma revisão ...... 4

Capítulo 2: Associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado do Brasil Central ...... 37

Capítulo 3: Pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil ...... 78

Considerações finais ...... 102 Referências bibliográficas ...... 104 Anexo 1 ...... 108 Anexo 2 ...... 109

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LISTA DE TABELAS

Capítulo 1: Polinização e sistema reprodutivo de Acanthaceae Juss. no Brasil: uma revisão.

Tabela 1. Espécies da família Acanthaceae Juss. estudadas no Brasil, entre o período de janeiro de 1986 a fevereiro de 2014, com sua respectiva síndrome de polinização e visitantes florais registrados...... 12 Tabela 2. Sistema reprodutivo de 17 espécies da família Acanthaceae no Brasil e aspectos que podem influenciar tal sistema. AC (Autocompatível), AI (Autoincompatível), AE (Autopolinização espontânea), AG (Agamospermia) e CL (Cleistogamia)...... 22

Capítulo 2: Associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado do Brasil Central.

entre 09:30-11:00 horas e (2°) néctar mensurado entre 15:30-17:00 horas, entre

parênteses o número amostral. U e p são valores de Mann-Whitney comparando os

dois valores de energia/flor. Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente

significativas (p<0,05). PMSSC (Parque Municipal do Setor Santa Cruz), PP (Pasto do Pedrinho)...... 70 ix

Capítulo 3: Pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil.

Table 1. Total number and relative percentage of visits to flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) by hummingbirds (in Trochilidae family) in a forest remnant in central Brazil...... 99 Table 2. Results of pollination treatments in Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil...... 99

LISTA DE FIGURAS

Capítulo 2: Associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado do Brasil Central.

Figura 1. Espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: Dicliptera squarrosa (Acanthaceae), B: Geissomeria pubescens (Acanthaceae), C: Lepidagathis floribunda (Acanthaceae), D: Ruellia brevifolia (Acanthaceae), E: Bromelia goyazensis (Bromeliaceae), F: Ipomoea hederifolia (Convolvulaceae), G: Costus spiralis (Costaceae), H: Heliconia psittacorum (Heliconiaceae), I: Helicteres brevispira (Malvaceae), J: Palicourea macrobotrys (Rubiaceae), K: Palicourea officinalis (Rubiaceae), L: Palicourea rigida (Rubiaceae)...... 73 Figura 2. Fenologia de floração das espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A intensidade da floração é dada pela espessura da linha baseado nas categorias de Fournier 1974. Faixa branca corresponde à estação seca e faixa cinza corresponde à estação chuvosa. a: sensu Newstrom et al. 1994...... 74 Figura 3. Quantidade de energia (em calorias) ofertada aos beija-flores e capacidade suporte em 6000 m2 de dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: quantidade de energia disponível no Parque Municipal do Setor Santa Cruz (PMSSC), B: capacidade suporte no PMSSC, C: quantidade de energia disponível no Pasto do Pedrinho (PP) e D: capacidade suporte no PP. Linhas contínuas (O) e pontilhadas (△) representam valores considerando o néctar mensurado entre 09:30-11:00 e 15:30-17:00, respectivamente...... 74 Figura 4. Índices de dispersão (variância/média) do número de indivíduos floridos e flores abertas nas parcelas de dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: indivíduos floridos no transecto do Parque Municipal do Setor Santa Cruz (PMSSC), B: flores abertas no transecto do PMSSC, C: indivíduos floridos no transecto do Pasto do Pedrinho (PP) e D: flores abertas no transecto do PP. Período de estudo sem o índice de dispersão (interrupção da linha) indica ausência de indivíduos floridos e flores abertas nas parcelas. Dados xi

transformados (log)...... 75 Figura 5. Espécies de beija-flores registradas durante os meses de estudo em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. Linhas contínuas: PMSSC, Linhas pontilhadas: PP. Faixa branca: estação seca, Faixa cinza: estação chuvosa...... 75 Figura 6. Principais espécies de beija-flores registrados nos dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: Thalurania furcata, principal beija-flor visitante nas comunidades estudadas, interagindo ilegitimamente com Costus spiralis (Costaceae), B: Phaethornis pretrei, segundo principal beija- flor nas comunidades estudadas, visitando legitimamente Lepidagathis floribunda (Acanthaceae)...... 76 Figura 7. Variação do comprimento (A) e diâmetro de abertura da corola (B) das flores exploradas pelas duas principais espécies de beija-flores visitantes em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. Não foi registrada diferença significativa entre o comprimento (p= 0,1753; U= 15,5) e diâmetro de abertura da corola (p= 0,1116; U= 13,5) das flores exploradas pelas duas espécies...... 76 Figura 8. Relação entre a frequência de visitas e a quantidade média de açúcar (mg) produzida na área amostral (6000 m2) por população de planta (único fator relacionado com a taxa de visitação) em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: considerando o néctar mensurado entre 09:30- 11:00 horas (rs= 0,4894; p= 0,0098) e B: entre 15:30-17:00 horas (rs= 0,5030; p= 0,0087)...... 77

Capítulo 3: Pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil.

Figure 1. Inflorescences and flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil. Scale bar = 10 mm...... 99 Figure 2. Estimate of the amount of energy (in calories) offered to hummingbirds in 6000 m2 (O) and of the carrying capacity (△) in a 28.48 ha forest remnant in central Brazil, from September 2012 to August 2013, based on resources provided by Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae)...... 100 Figure 3. Main hummingbird visitors. (A) Male and (B) female Thalurania furcata xii

(Gmelin, 1788) pollinating flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil...... 100 Figure 4. Number of visits by hummingbirds per time period in patches of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil...... 101

xiii

LISTA DE ANEXOS

Anexo 1. Documento de submissão do Capítulo 1 para a revista Bioscience Journal ...... 108

Anexo 2. Documento de aceite do Capítulo 3 na revista Botany ...... 109

xiv

RESUMO

Plantas ornitófilas de sub-bosque e suas interações com beija-flores. Espécies ornitófilas são encontradas em maior número no sub-bosque de florestas tropicais, sendo Acanthaceae uma das principais famílias com esta síndrome de polinização. Entretanto, várias outras famílias de Angiospermas apresentam espécies polinizadas por beija-flores, sendo este o maior grupo de polinizadores vertebrados do Neotrópico, além de ser o grupo mais representativo e especializado de aves nectarívoras. O presente estudo está organizado em três capítulos, com os seguintes objetivos: 1) Realizar uma revisão teórica compilando informações sobre os sistemas de polinização e reprodutivos encontrados na família Acanthaceae Juss. no Brasil; 2) Analisar a associação entre as plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos avaliando possíveis níveis de especialização de acordo com os atributos florais; 3) Investigar a biologia da polinização de Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae), incluindo aspectos da morfologia, biologia floral, disponibilidade energética do néctar e sistema reprodutivo. Foram registradas quatro síndromes de polinização em um total de 28 espécies da família Acanthaceae, sendo elas: ornitofilia, melitofilia, psicofilia e quiropterofilia, onde a ornitofilia foi a síndrome predominante e, consequentemente, beija-flores foi o grupo mais comum de visitantes florais. Quanto ao sistema reprodutivo, 94,1% das espécies de Acanthaceae estudadas no Brasil são autocompatíveis. No estudo da ecologia de comunidades de plantas ornitófilas, foram registradas 12 espécies, sendo Acanthaceae a principal família ornitófila. Thalurania furcata foi o beija-flor que interagiu com o maior número de espécies, sendo considerado generalista. A quantidade média de açúcar produzida na área, por espécie, foi o único fator relacionado com a taxa de visitação. Tal característica pode ser consequência das maiores quantidades de recurso gerar uma maior atração e maior abundância dos beija-flores na exploração dos recursos. G. pubescens é a espécie ornitófila que ofereceu a maior quantidade de recursos aos beija-flores. Baseado apenas na quantidade de energia disponível por esta espécie vegetal, o fragmento estudado pode suportar até 94,6 beija-flores, diariamente, durante o pico de floração. G. pubescens não produziu frutos por agamospermia e autopolinização espontânea. Com isso, estes resultados demonstram a importância dos beija-flores (únicos visitantes) para que ocorra fluxo de pólen e, consequentemente, formação de frutos na espécie.

Palavras-chave: Acanthaceae, capacidade suporte, néctar, sistema reprodutivo, Thalurania furcata. xv

ABSTRACT

Ornithophilous understory plant species and their interactions with hummingbirds. Ornithophilous plant species occur in greater number in the understory of tropical forests, with Acanthaceae as one of the major families with this pollination syndrome. However, several other angiosperm families have species pollinated by hummingbirds, which is the largest group of vertebrate pollinators of the Neotropic, besides being the most representative and specialized group of nectarivorous birds. The present study is organized into three chapters, with the following objectives: 1) Conduct a literature review, compiling information on the pollination and reproductive systems found in the family Acanthaceae Juss. in Brazil, 2) Assess the association between ornithophilous understory plants and hummingbirds in two fragments, evaluating potential levels of specialization according to the floral traits, 3) To investigate the pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae), including aspects of its morphology, floral biology, nectar energy availability and reproductive system. Four pollination syndromes were recorded in a total of 28 species of Acanthaceae family: ornithophily, melittophily, psicofilia and chiropterophily. The ornithophily was the predominant syndrome and, consequently, hummingbirds were the most common group of floral visitors. Regarding the reproductive system, 94.1% of the Acanthaceae species studied in Brazil are self-compatible. In the study of the community ecology of the ornithophilous plants, 12 species were recorded, with Acanthaceae being the principal ornithophilous family. Thalurania furcata was the hummingbird which interacted with the greatest number of species, being considered as a generalist. The average amount of sugar produced in the area, by the species, was the only factor associated with the visitation rate. This feature may be a consequence of the fact, that larger resource quantities represent greater attraction and greater abundance of hummingbirds that exploit these resources in the areas. G. pubescens was the ornithophilous species that offered the greatest amount of resources to hummingbirds in the studied area. Based only on the amount of available energy for this plant species, on a daily basis, the studied fragment can support up to 94.6 hummingbirds during its flowering peak. G. pubescens produced no fruit by agamospermy and self-spontaneous pollinations. Thus, these results demonstrate the importance of the hummingbirds (the unique visitors) in the pollen flow occurrence and therefore, in the fruit formation of the species.

Keywords: Acanthaceae, carrying capacity, nectar, reproductive system, Thalurania furcata. 1

INTRODUÇÃO GERAL

A polinização é considerada a primeira etapa da reprodução sexuada das Angiospermas, sendo que aproximadamente 94% das espécies das regiões tropicais necessitam de animais para realizar tal processo (Ollerton et al. 2011). A relação planta-polinizador é em geral mutualística, uma vez que as espécies vegetais oferecem recursos (e.g., néctar, pólen, óleo, perfumes etc.) aos polinizadores, enquanto eles promovem o fluxo de pólen durante o forrageamento (Ricklefs 2010). As Angiospermas são extremamente diversas em seus atributos florais (Dafni et al. 2005) e o conjunto de algumas características como a coloração, forma, tamanho, odor, tipo de recurso e quantidade oferecida, podem favorecer a atratividade de diferentes tipos de animais (Faegri & Van der Pijl 1979). Tal conceito tem sido, tradicionalmente, chamado de síndrome de polinização e, embora seu poder explicativo possa ser limitado, as síndromes podem descrever padrões de adaptações florais em alguns grupos de plantas (Castellanos et al. 2003).

A classificação das síndromes de polinização tem contribuído muito para o desenvolvimento da biologia da polinização (Ollerton et al. 2009), auxiliando na compreensão dos mecanismos de diversificação floral, sendo fundamental na organização dos polinizadores em grupos funcionais, de acordo com os tipos de pressão seletiva semelhantes que eles exercem (Fenster et al. 2004). Desta forma, flores adaptadas a visitas por aves, em geral, apresentam características da síndrome de ornitofilia, como corolas tubulares com diâmetro reduzido, de coloração forte e contrastante, sem odor perceptível, antese diurna, produção de néctar em grande quantidade e separação espacial da câmara nectarífera em relação aos órgãos reprodutivos (Castellanos et al. 2004). Entretanto, duas características em especial favorecem a visitação por beija-flores, especificamente, as flores tubulosas e o fato de serem pendentes, adaptação ao bico fino e longo e ao voo pairado destas aves (Faegri & Van der Pijl 1979; Stiles 1981). Embora um grupo de visitante possa ser previsto a partir do fenótipo floral, a fidelidade dos polinizadores não é necessariamente alta, sendo as previsões baseadas no conceito de síndrome de polinização arriscadas, não devendo substituir as observações de campo (Ollerton et al. 2009).

Os beija-flores constituem o maior grupo de polinizadores vertebrados dos Neotrópicos, além de ser o grupo mais representativo e especializado de aves nectarívoras, representando de 2 a 15% dos polinizadores das Angiospermas (Stiles 1981; Feinsinger 1983; Bawa 1990). Estas aves pertencem à família Trochilidae, sendo conhecidas duas subfamílias: Trochilinae e 2

Phaethornithinae. Os Trochilinae incluem espécies de beija-flores com ampla variação de tipos de bicos e estratégias de forrageamento (Stiles & Freeman 1993), apresentando comportamento mais generalista e maior sobreposição na utilização de recursos (Stiles 1978). Sua maior diversidade ocorre em áreas tropicais secas, sendo que em áreas mais baixas eles são mais numerosos no dossel do que no sub-bosque (Feinsinger & Colwell 1978; Stiles 1981). Já os Phaethornithinae são beija-flores que possuem bico longo e curvado, apresentando em geral comportamento mais especialista e com forrageamento em linhas de captura com rondas de alto ganho energético (“high-reward trapliners”) (Feinsinger & Colwell 1978; Feinsinger 1983; Buzato et al. 2000). Os beija-flores desta subfamília ocorrem, basicamente, no sub-bosque de florestas tropicais úmidas (Stiles 1981), contudo algumas espécies, como Phaethornis pretrei, ocorrem em formações mais abertas como o Cerrado (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006).

As espécies ornitófilas são encontradas em maior número no sub-bosque de florestas tropicais (Bawa et al. 1985), sendo que as principais famílias são: Acanthaceae, Bromeliaceae, Gesneriaceae, Musaceae, Rubiaceae, Zingiberaceae, Maranthaceae, Fabaceae, Lamiaceae, Malvaceae e Onagraceae (e.g., Bawa 1990; Sazima et al. 1996; Abreu & Vieira 2004; Buzato et al. 2000; Canela 2006; Faria & Araújo 2010; Araújo et al. 2013). Para algumas comunidades, ainda que esteja ausente ou pouco frequente, Acanthaceae parece ser uma importante família ornitófila (e.g., Abreu & Vieira 2004; Faria & Araújo 2010; Araújo et al. 2013). No Brasil, ocorrem, aproximadamente, 41 gêneros e 445 espécies pertencentes a esta família (Profice et al. 2013), e estudos relacionados à polinização em ecossistemas brasileiros têm descrito os beija- flores como vetores de pólen, principalmente, nos gêneros Geissomeria, Ruellia, Justicia e Mendoncia (e.g., Braz et al. 2000; Buzato et al. 2000; Lopes 2002; Sigrist & Sazima 2002; Abreu & Vieira 2004; Canela 2006; Rocca-de-Andrade 2006; Faria & Araújo 2010; Bueno 2012; Las-Casas et al. 2012; Araújo et al. 2013).

Estudos da interação planta-beija-flor permitem entender diversos mecanismos e processos ecológicos envolvidos no sistema reprodutivo das espécies vegetais (Lasprilla & Sazima 2004). Desta forma, a presente dissertação está organizada em três capítulos, todos relacionados à biologia da polinização de espécies de Angiospermas, com enfoque principal em plantas ornitófilas. O primeiro capítulo corresponde a uma revisão teórica do sistema de polinização e reprodutivo da família Acanthaceae no Brasil, sendo este grupo de plantas considerada, tipicamente, ornitófila. O segundo e o terceiro capítulo foram desenvolvidos com dados de campo, nos quais discutem o sistema de polinização de espécies ornitófilas. Especificamente, o 3 capítulo dois, trata-se de um estudo no âmbito da ecologia de comunidades de plantas ornitófilas de sub-bosque e suas interações com beija-flores em dois fragmentos de Cerrado no Brasil Central. E por fim, o terceiro capítulo corresponde a um estudo de caso da biologia da polinização de Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) em um fragmento florestal de Cerrado.

CAPÍTULO 1

Polinização e sistema reprodutivo de Acanthaceae Juss. no Brasil: uma revisão.

Capítulo submetido à revista Bioscience Journal em 30/10/2013

Primeira rodada de avaliação em 22/01/2014

POLINIZAÇÃO E SISTEMA REPRODUTIVO DE Acanthaceae Juss. NO BRASIL: UMA

REVISÃO

POLLINATION AND REPRODUCTIVE SYSTEM OF Acanthaceae Juss. IN BRAZIL: A REVIEW

RESUMO: Estudos que envolvem aspectos da polinização e sistema reprodutivo em

Angiospermas são fundamentais para a compreensão de diversos processos ecológicos e evolutivos.

Desta forma, foi realizada uma revisão bibliográfica com o objetivo de compilar informações sobre a polinização e o sistema reprodutivo encontrados na família Acanthaceae Juss. no Brasil. Um total de 30 estudos, com 31 espécies, fizeram parte da presente revisão. Quanto a distribuição geográfica e domínio fitogeográfico, a região Sudeste (50%) e o bioma Mata Atlântica (56,7%) apresentaram a maior proporção de estudos. Quatro síndromes de polinização foram registradas, sendo elas: ornitofilia, melitofilia, psicofilia e quiropterofilia, sendo a ornitofilia predominante (79,31% das espécies). Consequentemente, beija-flores foi o grupo mais comum de visitantes florais, interagindo com 86,2% das espécies, sendo Phaethornis pretrei o principal beija-flor visitante. Outros grupos de visitantes também foram registrados, como abelhas (segundo principal grupo), borboletas, morcegos, mariposas, vespas, moscas e besouros. Das 17 espécies estudadas no Brasil quanto ao sistema reprodutivo, todas apresentaram flores andróginas, sendo 16 espécies (94,1%) autocompatíveis. Fatores intrínsecos como a hercogamia e a dicogamia foram comuns em espécies de Acanthaceae, constituindo mecanismos que minimizam a interferência entre as funções masculina e feminina em flores andróginas e maximizam a polinização cruzada. Aproximadamente,

41,2% das espécies exibiram autopolinização espontânea, isto é, produção de frutos sem a necessidade de agentes polinizadores. Estratégias reprodutivas como a cleistogamia e a agamospermia também foram registradas nas espécies de Acanthaceae no Brasil. Contudo, mais estudos a respeito da polinização e sistema reprodutivo com acantáceas brasileiras precisam ser desenvolvidos, para ampliar a amostragem e, então subsidiar mais as estimativas desta revisão.

PALAVRAS-CHAVE: Autocompatibilidade. Beija-flores. Ornitofilia. Visitantes florais. 6

INTRODUÇÃO

A polinização é considerada a primeira etapa da reprodução sexuada das Angiospermas, sendo que, aproximadamente, 94% das plantas das regiões tropicais necessitam de animais para realizar tal processo (OLLERTON et al., 2011). A relação planta-polinizador é mutualística, uma vez que as espécies vegetais oferecem recursos (e.g., néctar, pólen, óleo, perfumes) aos polinizadores e, consequentemente, estes promovem o fluxo de pólen durante seu forrageamento

(RICKLEFS, 2010). As Angiospermas são extremamente diversas em seus atributos florais

(DAFNI et al., 2005) e o conjunto de algumas características como a coloração, forma, tamanho, perfume, tipo de recurso e quantidade oferecida, podem favorecer a atratividade de diferentes tipos de animais (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979). Tal conceito tem sido, tradicionalmente, chamado de síndrome de polinização e, embora a capacidade de prever o espectro de polinizadores possa ser limitada, as síndromes podem descrever padrões de adaptações florais em alguns grupos de plantas

(FENSTER et al., 2004). A classificação das síndromes de polinização tem contribuído muito para o desenvolvimento da biologia da polinização (OLLERTON et al., 2009), auxiliando na compreensão dos mecanismos de diversificação floral, sendo fundamental na organização dos polinizadores em grupos funcionais, de acordo com os tipos de pressão seletiva semelhantes que eles exercem (FENSTER et al., 2004). Contudo, estudos em diversas comunidades tem sugerido uma análise mais detalhada, pois essa categorização pode mascarar condições intermediárias (e.g., flores com características de duas síndromes) e as inúmeras relações difusas e oportunistas dos visitantes florais, principalmente em regiões com alta diversidade (RAMALHO; BATISTA, 2005;

OLLERTON et al., 2009).

Há muita informação na literatura a respeito dos sistemas de reprodução sexuada existentes em plantas tropicais e eles são essenciais para determinar o fluxo gênico e a diferenciação genética entre as populações (SCARIOT et al., 1991). A eficiência ou não de um determinado sistema reprodutivo se dá pela combinação de várias características, como mecanismos genéticos 7

(autoincompatibilidade), sexualidade floral (androginismo, monoicia, dioicia e suas variações), variação temporal da maturação das estruturas sexuais (dicogamia) e barreiras morfológicas nas flores (e.g., hercogamia) (BAWA; BEACH, 1981). Em ambientes onde ocorrem intensas interações bióticas e abióticas, aparentemente, a seleção de tais elementos é favorecida, pois há um aumento da recombinação genética mediante a fecundação cruzada (LLOYD, 1980). Portanto, estas características reprodutivas mencionadas acima, isoladas ou em conjunto, afetam diretamente a taxa de autofecundação ou xenogamia nas espécies.

A família Acanthaceae possui cerca de 200 gêneros e 3.000 espécies (SOUZA; LORENZI,

2012), sendo bem representada nos trópicos e nas regiões temperadas, tendo o Brasil, Indomalásia,

África e América Central como os principais centros de distribuição (BARROSO, 1986). No Brasil, ocorrem, aproximadamente, 41 gêneros e 445 espécies (PROFICE et al., 2013), com sua maior riqueza localizada na Mata Atlântica e nas formações florestais mesófilas das regiões sudeste e centro-oeste (KAMEYAMA, 2006). Os dois gêneros neotropicais de maior expressividade são

Justicia L., com cerca de 400 espécies e Ruellia L., apresentando aproximadamente 200 espécies

(JUDD et al., 2009). Muitas espécies da família são comumente cultivadas (JUDD et al., 2009;

VILAR, 2009; SOUZA; LORENZI, 2012), possuindo alto valor ornamental, tanto por suas brácteas, flores ou, em certos casos, por suas folhas variegadas (BARROSO, 1986).

Acanthaceae pertence à ordem Lamiales (Eurosídeas I), que compreende cerca de 22 famílias, sendo que as principais são Lamiaceae, Lentibulariaceae, Bignoniaceae, Verbenaceae,

Gesneriaceae, Oleaceae, Scrophulariaceae, Orobanchaceae, Plantaginaceae e Acanthaceae (JUDD et al., 2009). A monofilia da ordem é bem suportada e a maioria dos integrantes apresentam flores bilabiadas e zigomorfas. Tradicionalmente, Acanthaceae é subdividida em quatro subfamílias:

Nelsonioideae, Thunbergioideae, Mendoncioideae e Acanthoideae, sendo a última constituída por duas tribos (Acantheae e Ruellieae) (LINDAU, 1895; HEDRÉN et al., 1995). Análises filogenéticas recentes incluem o gênero Avicennia L. em Acanthaceae, sendo considerado algumas vezes como 8 grupo irmão de Thunbergioideae (SCHWARZBACH; MCDADE, 2002, BORG et al., 2008;

MCDADE et al., 2008) ou Acanthoideae (MCDADE et al., 2008). Contudo, ajustes taxonômicos e filogenéticos ainda são necessários para definir o posicionamento deste gênero como pertencente a alguma subfamília ou, até mesmo, a real necessidade de criação de uma nova subfamília para sua alocação (e.g., Avicennoideae; SCHWARZBACH; MCDADE, 2002).

Estudos sobre sistemas de polinização que levam em consideração informações filogenéticas da família Acanthaceae são escassos, sendo realizado apenas com espécies do gênero Ruellia (tribo

Ruellieae) no Novo e Velho Mundo (TRIPP; MANOS, 2008). Nestas espécies estudadas de Ruellia, foi observada uma grande diversidade floral, principalmente na coloração das pétalas, de modo que esta variedade floral funciona como um preditivo dos diferentes grupos de polinizadores, como abelhas, beija-flores, mariposas, morcegos e borboletas (TRIPP; MANOS, 2008). As informações filogenéticas obtidas indicam que os quatro principais sistemas de polinização encontrados em

Ruellia (abelhas, beija-flores, morcegos e mariposas) surgiram várias vezes durante a história evolutiva do grupo e que transições bidirecionais entre estes sistemas de polinização ocorrem, demonstrando que a especialização floral não, necessariamente, representa um “beco evolutivo sem saída” no sistema reprodutivo de um grupo (TRIPP; MANOS, 2008). Contudo, mais estudos são necessários para uma melhor compreensão da evolução dos sistemas de polinização na família

Acanthaceae.

A compreensão de assuntos ligados a reprodução das Angiospermas, como por exemplo, o modo de polinização e o sistema reprodutivo das espécies, são importantes para o entendimento das funções e serviços ecossistêmicos. Desta forma, a presente revisão tem por objetivo sumarizar o conhecimento das interações ecológicas relacionadas à polinização das acantáceas brasileiras, assim como os sistemas reprodutivos encontrados em tal grupo de plantas. Espera-se que esta revisão possa representar um ponto de partida para futuras pesquisas enfocando aspectos da ecologia da 9 polinização das espécies de Acanthaceae e de outras famílias importantes nas vegetações brasileiras.

PESQUISA BIBLIOGRÁFICA

A revisão de literatura foi realizada utilizando a base de dados do Web of Science, Scientific

Electronic Library Online (SciELO) e Google Scholar. Outros artigos, dissertações e teses dos acervos bibliográficos pessoais dos autores foram adicionados. Apenas espécies identificadas a nível específico e estudos desenvolvidos no Brasil, entre o período de janeiro de 1986 a fevereiro de

2014, foram incluídos na análise. Um padrão de pesquisa com base nas seguintes palavras, encontradas nos títulos, resumos ou palavras-chave, foram usados: abelhas, Acanthaceae, beija- flores, borboletas, Brasil, mariposas, morcegos, moscas, polinização, sistema reprodutivo, vespas e visitantes florais. A busca foi realizada também utilizando as palavras em inglês: bees,

Acanthaceae, hummingbirds, butterflies, Brazil, moths, bats, flies, pollination, reproductive system, wasps, floral visitors. Uma vez que a redefinição de alguns gêneros e espécies da família seja constante (VILAR, 2009), todas as espécies foram denominadas como no estudo de origem, exceto quando tinham espécies sinonimizadas, sendo utilizado o nome do taxa aceito atualmente conforme o banco de dados eletrônico do MBG’s (http://www.tropicos.org), como em Jacobinia carnea

(=Justicia carnea) e Mendoncia velloziana (=Mendoncia coccinea).

Com o intuito de compilar as informações obtidas quanto aos sistemas de polinização e reprodutivo da família Acanthaceae e ter uma visão mais abrangente a partir dos estudos desenvolvidos no Brasil, os aspectos da presente revisão foram agrupados e discutidos em tópicos gerais, sendo eles: 1) Distribuição geográfica dos estudos desenvolvidos no Brasil; 2) Síndromes de polinização; 3) Polinizadores e visitantes florais; 4) Interações entre beija-flores e espécies de

Acanthaceae; 5) Sistema reprodutivo. Para a distribuição geográfica dos estudos, foi considerado a região e o domínio fitogeográfico brasileiro (IBGE, 1993), no qual cada trabalho tenha sido desenvolvido. A síndrome de polinização, os polinizadores e visitantes florais, e o sistema 10 reprodutivo de cada espécie de Acanthaceae foram considerados a partir dos critérios adotados em cada estudo. As acantáceas analisadas quanto ao sistema reprodutivo foram definidas como autocompatíveis, autoincompatíveis, autógamas (presença de autopolinização espontânea), agamospérmicas e/ou cleistógamas. Quando os trabalhos mencionavam a presença ou ausência de hercogamia e/ou dicogamia, estas características também eram avaliadas.

DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DOS ESTUDOS DESENVOLVIDOS NO BRASIL

No total, foram encontrados 30 estudos desenvolvidos no Brasil que mencionam algum tipo de informação referente à polinização ou sistema reprodutivo de 31 espécies (correspondente a 7% das espécies de Acanthaceae registradas no Brasil) distribuídas em 16 gêneros (correspondente a

39% dos gêneros de Acanthaceae registrados no Brasil) da família Acanthaceae. Possivelmente, como consequência da distribuição dos grupos de pesquisa no Brasil, a região sudeste apresentou a maior proporção de estudos (50%). Os trabalhos restantes foram distribuídos no Nordeste (23,3%),

Centro-Oeste (16,7%) e Sul do Brasil (10%). Embora a riqueza de espécies de Acanthaceae seja alta em formações florestais mesófilas do Centro-Oeste (KAMEYAMA, 2006), a região ainda é pouco pesquisada quanto à biologia reprodutiva do grupo. Em relação aos biomas brasileiros, a maior parte dos estudos (56,7%) foi desenvolvida na Mata Atlântica. Além deste bioma apresentar uma maior concentração de pesquisadores, a alta proporção de estudos pode estar relacionada também ao fato da Mata Atlântica ser o bioma que apresenta maior riqueza de espécies de Acanthaceae no

Brasil (KAMEYAMA, 2006). Os outros estudos foram desenvolvidos na Caatinga (20%), Pantanal

(10%), Cerrado (10%) e Floresta Amazônica (3,3%). Nenhum estudo foi conduzido em ambiente de

Pampa. Uma vez que a única pesquisa desenvolvida na Floresta Amazônica foi no estado de Mato

Grosso (SILVA; NOGUEIRA, 2012), região Centro-Oeste, a ausência de trabalhos com espécies de

Acanthaceae no norte do Brasil ainda é notável, sendo necessários estudos na região.

SÍNDROMES DE POLINIZAÇÃO 11

Das 31 espécies de Acanthaceae estudadas, Ruellia humilis e Lepidagathis sessilifolia não foram analisadas quanto aos conjuntos de características florais (BARBOSA, 1997; SILVA;

NOGUEIRA, 2012) e Avicennia schaueriana foi considerada generalista, uma vez que apresenta flores com estruturas não especializadas e polinizadas por diversos insetos pequenos (NADIA et al.,

2013). Contudo, a especialização fenotípica, que se refere às adaptações exibidas pela flor

(OLLERTON et al., 2007), é comum em toda ordem Lamiales (ENDRESS, 1994), sendo caracterizada em todas as outras espécies (28 espécies) a síndrome de polinização específica

(Tabela 1). Um total de quatro síndromes foi registrado, sendo elas: ornitofilia (polinização por aves), melitofilia (polinização por abelhas), psicofilia (polinização por borboletas) e quiropterofilia

(polinização por morcegos). A principal síndrome de polinização encontrada na família

Acanthaceae foi a ornitofilia com 23 espécies (79,31%). A melitofilia foi a segunda maior, com quatro espécies (13,79%), seguida da psicofilia (3,45%) e quiropterofilia (3,45%) com apenas uma espécie cada.

Acanthaceae é considerada uma das principais famílias ornitófilas existentes (BAWA, 1990) e os atributos florais desta síndrome são bem típicos, como corolas tubulares com diâmetro reduzido, de coloração forte e contrastante, sem odor perceptível, antese diurna, produção de néctar em grande quantidade e separação espacial da câmara nectarífera em relação aos órgãos reprodutivos (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979). Na região Neotropical, a síndrome de ornitofilia pode ser subdividida em duas formas de acordo com as características florais que favorecem a polinização por aves que adejam (síndrome de troquilofilia) e por aves que pousam (ausência de uma terminologia) (ROCCA; SAZIMA, 2010). Entretanto, os estudos considerados nesta revisão não utilizaram a subdivisão da ornitofilia.

Entre as 28 espécies estudadas, apenas Ruellia brevifolia exibe traços florais correspondentes a mais de uma síndrome de polinização (Tabela 1). O fato de R. brevifolia produzir o néctar como recurso alimentar, apesar de pouca quantidade, apresentar flores com corola vistosa, 12 tubulosa e grande distância entre os verticilos reprodutivos, faz com que esta espécie seja associada a síndrome de ornitofilia e psicofilia (SIGRIST; SAZIMA, 2002). Entretanto, outras características como ausência de odor e de plataforma de pouso, assim como a posição pendente das flores, estão relacionadas, principalmente, a ornitofilia. Muitas espécies nas regiões tropicais e temperadas podem apresentar mais que uma síndrome de polinização e a interação planta-polinizador pode ter uma relação bastante flexível (PROCTOR et al., 1996), uma vez que flores especializadas, frequentemente, podem ser visitadas por vários grupos de visitantes florais.

Acanthoideae

Chlorostilbon lucidus, Amazilia lactea, Anisacanthus Ornitofilia Phaethornis pretrei, Anopetia gounellei BA/MACHADO, 2009 brasiliensis Lindau (beija-flores).

Dicliptera squarrosa Ornitofilia Phaethornis pretrei (beija-flor). MG/ARAÚJO, 2010 Nees

Geissomeria longiflora Ornitofilia Phaethornis pretrei (beija-flor). MG/ARAÚJO, 2010 Lindl.

Phaethornis pretrei, Phaethornis Geissomeria Ornitofilia eurynome, Thalurania glaucopis, Amazilia SP/PEREIRA, 1998 perbracteosa Rizzini lactea (beija-flores).

Geissomeria pubescens Thalurania furcata, Phaethornis pretrei GO/MATIAS; Ornitofilia Nees (beija-flores). CONSOLARO, 2014

Thalurania glaucopis, Amazilia fimbriata, MG/ BRAZ et al., 2000; Geissomeria Ornitofilia Phaethornis ruber, Phaethornis squalidus, MG/ABREU; VIEIRA, schottiana Nees Phaethornis pretrei (beija-flores). 2004

Geissomeria tetragona Phaethornis pretrei, Thalurania furcata, MS/FARIA; ARAÚJO, Ornitofilia Lindau Hylocharis chrysura (beija-flores). 2010b

Glossophaga soricina (morcego); Xylocopa grisescens (abelha); Harpochilus neesianus Quiropterofilia Chlorostilbon lucidus, Amazilia PE/VOGEL et al., 2004 Mart. ex Nees versicolor, Chrysolampis mosquitus (beija-flores); sp. (mariposa).

SP/SNOW; SNOW, 1986; Phaethornis eurynome, Thalurania SP/PEREIRA, 1998; Jacobinia carnea glaucopis, Phaethornis pretrei, Ornitofilia SP/BUZATO et al., 2000 (Lindl.) G. Nicholson Ramphodon naevius (beija-flores); SP/ROCCA-DE- Xylocopa sp. (abelha). ANDRADE, 2006 13

Cont... Subfamília1/Espécie Síndrome Visitantes florais* Estado/Referência

Amazilia sp., Chlorostilbon lucidus, Justicia brasiliana Ornitofilia Hylocharis chrysura, Phaethornis pretrei PR/BUENO, 2012 Roth (beija-flores).

Justicia ramulosa Phaethornis pretrei, Amazilia fimbriata MS/FARIA; ARAÚJO, (Morong) V.A.W. Ornitofilia (beija-flores). 2010b Graham

MG/ BRAZ et al., 2000; Justicia scheidweileri Thalurania glaucopis, Phaethornis ruber, Ornitofilia MG/ABREU; VIEIRA, V.A.W. Graham Phaethornis squalidus (beija-flores). 2004

Justicia sebastianopolitanae Ornitofilia Phaethornis eurynome (beija-flor). RJ/CANELA, 2006 Profice

Lepidagathis sessilifolia (Pohl) MT/SILVA; NOGUEIRA, - Partamona nhambiquara (abelha). Kameyama ex Wassh. 2012 & J.R.I. Wood

Lophostachys MS/FARIA; ARAÚJO, Ornitofilia Hylocharis chrysura (beija-flor). floribunda Pohl 2010b

Odontonema Phaethornis eurynome, Phaethornis barlerioides (Ness) Ornitofilia RJ/CANELA, 2006 squalidus (beija-flores). Kuntze

Ruellia angustiflora Phaethornis pretrei, Thalurania furcata, MS/FARIA; ARAÚJO, (Ness) Lindau ex Ornitofilia Aphantochroa cirrochloris, Hylocharis 2010a Rambo chrysura (beija-flores).

Eupetomena macroura, Hylocharis sapphirina, Amazilia versicolor, Amazilia PE/MACHADO, 1990; lactea, Chrysolampis mosquitus, Ruellia asperula (Mart. PE/LEAL et al., 2006; Ornitofilia Chlorostilbon lucidus (beija-flores); & Nees) Lindau PE/LAS-CASAS et al., Xylocopa sp., Xylocopa aff. viridis, 2012 Trigona spinipes (abelhas); Phoebis sennae, Phoebia sp. (borboletas).

Phaethornis pretrei, Phaethornis ruber, Phaethornis squalidus, Thalurania SP/BUZATO et al., 2000; furcata, Thalurania glaucopis, Amazilia MG/BRAZ et al., 2000; lactea, Amazilia versicolor, Eupetomena SP/SIGRIST; SAZIMA, macroura (beija-flores); Heliconius ethilla 2002; MG/ABREU; narcaea, Heliconius erato phyllis, Aeria VIEIRA, 2004; MG/LIMA Ruellia brevifolia Ornitofilia olena, Parides agavus, Parides anchises et al., 2005; MG/LIMA; (Pohl.) C. Ezcurra Psicofilia (?) nephalion, Parides bunichus, Phoebis VIEIRA, 2006; argante, Phoebis philea, Eurema arbela, MG/ARAÚJO, 2010; Lychnuchoides ozias, Lycas argêntea MS/FARIA; ARAÚJO, (borboletas); Ceratina chloris, 2010b; MS/RODRIGUES; Exomalopsis auropilosa, Xylocopa sp., ARAÚJO, 2011 Apis mellifera, Augochloropsis cupreola, Augochlora sp. (abelhas).

Ruellia cearensis Phaethornis ruber, Glaucis hirsuta (beija- Ornitofilia PE/LOPES, 2002 Lindau flores).

Ruellia humilis (Nees) - - MG/BARBOSA, 1997 Lindau 14

Cont... Subfamília1/Espécie Síndrome Visitantes florais* Estado/Referência

Ruellia menthoides MG/LIMA et al., 2005; Melitofilia - (Nees) Hiern MG/LIMA; VIEIRA, 2006

MG/BRAZ et al., 2000; Ruellia subsessilis MG/ABREU; VIEIRA, Ornitofilia Phaethornis ruber (beija-flor). Lindau 2004; MG/LIMA; VIEIRA, 2006

Sanchezia nobilis Phaethornis pretrei, Amazilia lactea PR/MENDONÇA; ANJOS, Ornitofilia Hook. (beija-flores). 2005

Thalurania glaucopis, Aphantochroa cirrochloris, Phaethornis ruber, Phaethornis squalidus (beija-flores); Stenostephanus Ornitofilia Trigona sp., sp. 1, sp. 2, sp. 3 (abelhas); RJ/STEIN; HENSEN, 2013 lobeliiformis Nees spp. (vespas); sp. 1, sp. 2, sp. 3, sp. 4 (borboletas); sp. 1, sp. 2, sp. 3 (moscas); sp. (besouro). Avicennia

Tachytes sp., Lestica sp., Isodontia sp., Sceliphron sp., Polistes lanio, sp. 1, sp. 2, sp. 3 (vespas); Apis mellifera, Augochlora Avicennia schaueriana sp. (abelhas); Pelastoneurus sp., Stapf & Leechm. ex Generalista PE/NADIA et al., 2013 Pachyceramyia sp., Palpada albifrons, Moldenke Tabanus obsoletus, sp. 1, sp. 2, sp. 3, sp. 4, sp. 5, sp. 6, sp.7, sp. 8 (moscas); spp. (borboletas); spp. (mariposas). Mendoncioideae

Euglossa spp., Bombus morio, Epicharis Mendoncia puberula obscura, Euphusia violacea, Melitofilia SP/BUZATO, 1990 (Mart.) Ness Paratetrapedia sp., Xylocopa suspecta (abelhas). SP/SNOW; SNOW, 1986; Thalurania glaucopis, Amazilia lactea, SP/BUZATO, 1990; Phaethornis ruber, Phaethornis eurynome, SP/BUZATO et al., 2000; Mendoncia velloziana Phaethornis squalidus, Phaethornis MG/BRAZ et al., 2000; Ornitofilia (Mart.) Ness pretrei, Chlorostilbon lucidus, MG/ABREU; VIEIRA, Leucochloris albicollis, Clytolaema 2004; RJ/CANELA, 2006; rubricauda (beija-flores). SP/ROCCA-DE- ANDRADE, 2006 Nelsonioideae

Staurogyne itatiaiae Phaethornis eurynome, Phaethornis Ornitofilia RJ/CANELA, 2006 (Wawra) Leonard squalidus (beija-flores).

Thunbergioideae

Thunbergia erecta Melitofilia Trigona spinipes (abelha). SC/STEINER et al., 2010 (Benth) T. Anderson Phaethornis pretrei (beija-flor); Plebeia PR/MENDONÇA; ANJOS, Thunbergia droryana, Trigona spinipes, Xylocopa Melitofilia 2005; SC/STEINER et al., grandiflora Roxb. brasilianorum, Xylocopa frontalis 2010 (abelhas). (1) De acordo com Lindau (1895) e Hedrén et al. (1995); (*) entre parênteses o grupo das espécies citadas como visitantes florais; (-) Aspecto não investigado. 15

Vários autores (e.g., HERRERA, 1998; MAYFIELD et al., 2001; OLLERTON et al., 2009) têm questionado o valor preditivo das síndromes de polinização, pois observaram que a maioria das espécies de plantas apresentam muitos polinizadores generalistas. Igualmente, abordagens mais recentes inserem as interações, sejam mutualísticas ou não, em uma rede de interações, onde o padrão encontrado é de relações generalistas (BASCOMPTE; JORDANO, 2006; JORDANO et al.,

2006). Entretanto, o conceito de síndrome de polinização (FAEGRI; VAN DER PIJL, 1979) se torna ainda mais interessante quando aplicado às comunidades ecológicas, sendo considerada uma importante ferramenta preliminar para fazer previsões sobre a participação relativa dos grupos de polinizadores, como por exemplo, as espécies ornitófilas (BUZATO et al., 2000; LOPES, 2002;

LEAL et al., 2006; FARIA; ARAÚJO, 2010a; BUENO, 2012).

POLINIZADORES E VISITANTES FLORAIS

Foram registrados os polinizadores e visitantes florais de 29 espécies de Acanthaceae brasileiras (Tabela 1). A maioria dos estudos sobre polinização de Acanthaceae no Brasil enfoca somente a relação dos beija-flores como visitantes florais, sendo poucos aqueles que avaliam todo o espectro de visitantes (BUZATO, 1990; MACHADO, 1990; PERREIRA, 1998; SIGRIST;

SAZIMA, 2002; VOGEL et al., 2004; SILVA; NOGUEIRA, 2012; NADIA et al., 2013; STEIN;

HENSEN, 2013) ou mesmo comprovam se os visitantes são realmente polinizadores efetivos das espécies investigadas. Desde modo, os beija-flores foram o grupo mais comum de visitantes florais e as interações destas aves com as espécies da família Acanthaceae serão tratadas mais adiante.

Contudo, os grupos menos frequentes, como abelhas, borboletas, morcegos, mariposas, vespas, moscas e besouros também foram considerados neste estudo.

Abelhas - As abelhas foram o segundo grupo de visitantes mais frequentes considerando as espécies de Acanthaceae analisadas nesta revisão. Das 29 espécies estudadas, 10 (34,5%) foram registradas sendo visitadas por abelhas (Tabela 1). Dentre as 10 espécies, quatro (Harpochilus neesianus,

Jacobinia carnea, Ruellia asperula e R. brevifolia) foram visitadas somente de forma ilegítima, não 16 havendo contato com o estigma durante as visitas (MACHADO, 1990; PERREIRA, 1998;

SIGRIST; SAZIMA, 2002; VOGEL et al., 2004). Em Lepidagathis sessilifolia, espécie que não foi caracterizada a síndrome de polinização, o único visitante floral foi Partamona nhambiquara visitando legitimamente as flores (SILVA; NOGUEIRA, 2012). Em Stenostephanus lobeliiformis, as abelhas foram os principais polinizadores, embora as flores desta espécie apresentem características ornitófilas (STEIN; HENSEN, 2013). Avicennia schaueriana, espécie com síndrome de polinização generalista, foi registrada sendo visitada, ocasionalmente, por Apis mellifera e

Augochlora sp., porém sempre de forma legítima (NADIA et al., 2013). Para Mendoncia puberula,

Thunbergia erecta e T. grandiflora, foram registradas visitas de muitas espécies de abelhas, sendo estas plantas melitófilas (BUZATO, 1990; STEINER et al., 2010). Entretanto, não foi analisado o comportamento das abelhas durante as visitas em T. erecta e T. grandiflora (STEINER et al., 2010), enquanto que em M. puberula as abelhas visitavam legitimamente suas flores (BUZATO, 1990).

Borboletas - As borboletas foram registradas visitando quatro espécies (13,8%) das 29 estudadas

(Tabela 1). Em Avicennia schaueriana, aproximadamente, duas espécies de borboletas não identificadas visitaram suas flores, porém sem contactar as estruturas reprodutivas das flores

(NADIA et al., 2013). Em Ruellia asperula e Stenostephanus lobeliiformis, espécies ornitófilas, foram registradas visitas de várias espécies de borboletas (MACHADO, 1990; STEIN; HENSEN,

2013). Entretanto, as visitas foram consideradas legítimas apenas em Stenostephanus lobeliiformis, apesar da baixa frequência. Para Ruellia brevifolia, espécie com características ornitófila e psicófila, foram registradas 11 espécies de borboletas visitantes. Phoebis argante e Heliconius ethilla narcaea são os polinizadores principais, juntamente com o beija-flor Amazilia lactea no estudo de Sigrist &

Sazima (2002). Das 11 espécies de borboletas, apenas duas não contactaram os órgãos sexuais das flores, atuando como pilhadoras de néctar. Os resultados dos estudos com Ruellia brevifolia podem demonstrar que a presença de características florais relacionadas a dois grupos de polinizadores é vantajoso, pois ambos foram potencialmente eficazes no processo de polinização. 17

Morcegos, mariposas, vespas, moscas e besouros - Estes cinco últimos grupos de visitantes são bastante raros visitando flores de acantáceas no Brasil. Glossophaga soricina foi à única espécie de morcego registrada visitando as flores quiropterófilas de Harpochilus neesianus, de forma legítima.

Contudo, estudos desenvolvidos fora do Brasil têm discutido e evidenciado a polinização por morcegos e/ou a síndrome de quiropterofilia em várias espécies de Acanthaceae (STEINER, 1981;

RAMAMOORTHY, 1988; RAMAMOORTHY, 1991; MUCHHALA et al., 2008; TRIPP;

MANOS, 2008; TRIPP, 2010).

As mariposas foram registradas visitando Avicennia schaueriana de forma ilegítima

(NADIA et al., 2013) e Harpochilus neesianus de forma legítima (VOGEL et al., 2004). Contudo, nesta última espécie uma única mariposa visitou apenas uma flor, assim a transferência de pólen parece não ser relevante. Em estudos realizados na Somália (HEDRÉN, 1993), Florida (LONG,

1971) e Bolívia (WASSHAUSEN; WOOD, 2004) também foram observadas mariposas visitando espécies de Acanthaceae. Entretanto, a polinização por morcegos e mariposas em famílias filogeneticamente próximas de Acanthaceae (e.g., Bignoniaceae e Gesneriaceae) são mais comuns, sendo a relativa raridade destes polinizadores atribuída à baixa capacidade da família Acanthaceae em produzir aromas florais (VOGEL et al., 2004). Por outro lado, a ausência de aromas pode ter contribuído para a evolução da polinização por aves (ornitofilia) em Acanthaceae (VOGEL et al.,

2004).

Vespas e moscas visitaram Avicennia schaueriana e Stenostephanus lobeliiformis (NADIA et al., 2013; STEIN; HENSEN, 2013). Em Avicennia schaueriana, das oito espécies de vespas visitantes, sete atuaram como polinizadores. Entretanto, as moscas são os principais polinizadores, com registros de 12 espécies visitantes, sendo nove considerados polinizadoras. Já para

Stenostephanus lobeliiformis, apesar das visitas de vespas e moscas serem consideradas legítimas, elas foram pouco frequentes. Visitas por besouros também foram registradas em S. lobeliiformis

(única Acanthaceae brasileira visitada por este grupo de polinizador). Entretanto, a transferência de 18 pólen pelos besouros parece não ser relevante para esta planta, uma vez que a frequência de visitas foi muito baixa (0,1%). Aparentemente, a raridade de moscas, vespas e besouros como visitantes florais de Acanthaceae se confirma em todo o mundo, pois apenas um trabalho desenvolvido fora do Brasil evidenciou as moscas como visitantes florais (PADYSAKOVA et al., 2013) e nenhum outro estudo encontrou vespas e besouros visitando flores de acantáceas.

Considerando cada espécie de Acanthaceae estudada e suas interações com os visitantes florais em termo de polinizadores efetivos, a generalização ecológica, que se refere a muitas espécies de polinizadores efetivos interagindo com uma determinada espécie de planta

(OLLERTON et al., 2007), é uma característica frequente em espécies de Acanthaceae, presente em

75,9% (22) das espécies analisadas. Entretanto, a especialização funcional, onde as espécies vegetais são visitadas por polinizadores de um mesmo nível taxonômico (OLLERTON et al., 2007), foi uma característica comum na família, registrada em 75,9% (22) das espécies consideradas nesta revisão. A predominância da especialização funcional, juntamente com a generalização ecológico em Acanthaceae, pode estar relacionada ao fato de muitas acantáceas serem polinizadas por várias espécies de beija-flores (Tabela 1).

INTERAÇÕES ENTRE BEIJA-FLORES E ESPÉCIES DE ACANTHACEAE

Baseado na amostragem feita estima-se que os beija-flores (família Trochilidae) formam o principal grupo de visitantes florais em espécies da família Acanthaceae no Brasil. Ao todo, 20 espécies de troquilídeos apresentaram interações com 25 (86,2%) das 29 espécies de Acanthaceae estudadas. O principal gênero de beija-flor visitante foi Phaethornis (subfamília Phaethornithinae) com quatro espécies, sendo que P. pretrei (Lesson & Delattre, 1839) apresentou um maior número de interações com as acantáceas (interações com 15 espécies). Outros beija-flores que tiveram um número relevante de interações foram P. ruber (Linnaeus, 1758), P. squalidus (Temminck, 1822) e

Thalurania glaucopis (Gmelin, 1788), com sete interações cada uma delas. As espécies da subfamília Phaethornithinae, como por exemplo, P. pretrei, que apresenta comprimento longo do 19 bico (cerca de 34,4 mm) (RODRIGUES, 2011), exibem uma tendência de visitar flores com o respectivo comprimento de corola (STILES, 1981). Contudo, estes beija-flores de bico longo não apresentam limitações físicas quanto ao comprimento da corola, como pode ocorrer em beija-flores de bico curto. Com isso, estas aves podem visitar flores de tubo longo e curto, como foi observado

P. pretrei visitando flores de Justicia ramulosa (comprimento do tubo curto: média de 8,5 mm)

(FARIA; ARAÚJO, 2010b) e Ruellia angustiflora (comprimento do tubo longo: média de 51,1 mm)

(FARIA; ARAÚJO, 2010a). Além disso, P. pretrei tem uma ampla distribuição geográfica, sendo presente em regiões do Nordeste, Centro-Oeste e Sudeste do Brasil (GRANTSAU, 1989), locais que tiveram maior número de estudos.

Das 24 espécies visitadas por beija-flores, Mendoncia velloziana e Ruellia brevifolia tiveram o maior número de registro de visitantes, com nove e oito espécies, respectivamente. Esses resultados podem estar relacionados com a quantidade de estudos realizados, pois R. brevifolia e M. velloziana foram as espécies mais pesquisadas quanto aos visitantes florais, com nove e sete estudos, respectivamente. Ruellia brevifolia apresenta uma grande distribuição em todo o Brasil

(EZCURRA, 1993), sendo estudada em diferentes biomas, como Pantanal, Cerrado e Mata

Atlântica. Por isso, é possível que espécies de troquilídeos restritos a tais áreas possam interagir com esta acantácea, propiciando o contato com um maior número de espécies visitantes. Outra característica que pode estar favorecendo o alto número de interações de R. brevifolia com espécies de beija-flores é a elevada variação morfológica da corola quanto ao comprimento (média de 14,3 mm até 30 mm; BRAZ et al., 2000; BUZATO et al., 2000), o que pode favorecer a visita de espécies de beija-flores com diferentes tamanhos de bico. Contudo, além das características morfológicas das flores, a composição de plantas e de beija-flores de cada área também pode influenciar na interação planta-polinizador, ainda que dentro de um mesmo bioma, como em M. velloziana na Mata Atlântica. 20

Estudos com acantáceas no Velho Mundo (Europa, Ásia e África) são relativamente escassos, porém eles têm reportado uma diversidade de visitantes florais, como abelhas, mariposas, borboletas, moscas e outros tipos de aves nectarívoras, uma vez que os beija-flores são restritos ao continente americano (HEDRÉN, 1993; FIALA et al., 1996; SCHONENBERGER, 1999; TRIPP;

MANOS, 2008; PADYSAKOVA et al., 2013). Considerando os trabalhos lá desenvolvidos, a síndrome de ornitofilia e a polinização efetiva por aves, aparentemente, não se destaca em relação aos outros sistemas de polinização como acontece no Brasil. Supostamente, isso pode estar relacionado com a falta do subtipo mais especializado e comum da ornitofilia (troquilofilia) que ocorre somente nas Américas, assim como a ausência dos beija-flores (principais aves nectaríferas) no Velho Mundo.

SISTEMA REPRODUTIVO

Nos trabalhos publicados, considerados no presente estudo, foram investigados os sistemas reprodutivos de 17 espécies (correspondente a 3,8% das espécies de Acanthaceae registradas no

Brasil) da família Acanthaceae, sendo ausente estudo com a subfamília Thunbergioideae. Todas as espécies são andróginas e 16 (94,1%) apresentaram autocompatibilidade. Foi verificado que sete espécies geraram frutos sem a necessidade de agentes polinizadores, exibindo autopolinização espontânea (cerca de 41,2% das espécies). Outras estratégias reprodutivas estão presentes nas espécies de Acanthaceae analisadas, como a cleistogamia em Ruellia brevifolia e Ruellia menthoides, e agamospermia em Lepidagathis sessilifolia (Tabela 2).

Analisando o sistema de autoincompatibilidade em um contexto filogenético, Franklin-Tong

(2008) evidenciou que tal sistema é característica comumente encontrada na ordem Lamiales.

Outros trabalhos também consideraram a autoincompatibilidade frequente na família Acanthaceae

(e.g., EAST, 1940; FRYXELL, 1957; PANDLEY, 1960). Em contrapartida, as pesquisas realizadas no Brasil mostraram o contrário, sendo que a maioria das espécies estudadas apresentou autocompatibilidade (apenas Stenostephanus lobeliiformis foi autoincompatível). A predominância 21 da autocompatibilidade, possivelmente, apresenta alguma relação com o principal grupo polinizador

(beija-flores) de Acanthaceae no Brasil, já que existe uma tendência de espécies visitadas, exclusivamente, por estas aves serem autocompatíveis (WOLOWSKI et al., 2013). Contudo, a proximidade filogenética das plantas (constituintes da mesma família) parece ser o determinante mais forte do sistema reprodutivo encontrado, uma vez que plantas polinizadas por outros grupos também são autocompatíveis (e.g., Avicennia schaueriana e Mendoncia puberula). A presença da autocompatibilidade pode permitir uma ampla distribuição geográfica das espécies e a ocupação de habitats onde os polinizadores são escassos (principalmente populações com autopolinização espontânea), ou onde o estabelecimento é, por algum outro motivo, comprometido (GANDERS,

1979; BARRETT, 1992).

A cleistogamia presente em Ruellia brevifolia e R. menthoides parece ser uma característica comumente encontrada neste gênero. Outras 13 espécies do gênero são cleistógamas (LIMA et al.,

2005), porém estes estudos foram realizadas fora do território brasileiro, por isso não fizeram parte desta revisão. A cleistogamia é amplamente distribuída entre as Angiospermas, ocorrendo em pelo menos 287 espécies pertencentes a 56 famílias (LORD, 1981). As espécies que exibem flores cleistógamas, principalmente de Ruellia, apresentam também flores casmógamas (SIGRIST;

SAZIMA, 2002; LIMA et al., 2005). As flores cleistogâmicas exibem várias características que facilitam sua distinção das flores casmogâmicas, como tamanho pequeno, com pouca coloração, ausência de odor e néctar, anteras situadas na proximidade do estigma e permanência das flores fechadas durante a polinização. Esse polimorfismo floral pode indicar grande plasticidade das espécies (EZCURRA, 1993), sendo as flores cleistógamas importantes para assegurar a produção de sementes em situações de baixa polinização cruzada, baixa densidade de plantas, competição por polinizadores ou escassez deles (JAIN, 1976; MACNAIR, 1989). A produção de flores cleistógamas em Ruellia tem sido relacionada a fatores ambientais (e.g., umidade, temperatura, danos provocados por insetos a flores e frutos), genéticos e fisiológicos (LONG, 1977;

RACHUVANSHI et al., 1981; SIGRIST; SAZIMA, 2002). 22

Tabela 2. Sistema reprodutivo de 17 espécies da família Acanthaceae no Brasil e aspectos que podem influenciar tal sistema. AC (Autocompatível), AI (Autoincompatível), AE (Autopolinização espontânea), AG (Agamospermia) e CL (Cleistogamia). Aspectos que podem influenciar o Sistema Subfamília1/Espécie sistema reprodutivo Referência reprodutivo Hercogamia Dicogamia Acanthoideae

Geissomeria perbracteosa AC-AE Presente Protandria* PEREIRA, 1998 Jacobinia carnea AC-AE Presente Protandria* PEREIRA, 1998 Justicia scheidweileri AC-AE Ausente - BRAZ et al., 2000 Justicia sebastianopolitanae AC - - WOLOWSKI et al., 2013 SILVA; NOGUEIRA, Lepidagathis sessilifolia AC-AG Presente Ausente 2012 Odontonema barlerioides AC Presente - WOLOWSKI et al., 2013 Ruellia angustiflora AC Presente Protandria* FARIA; ARAUJO, 2010a Ruellia asperula AC-AE Presente Protoginia* MACHADO, 1990 BRAZ et al., 2000; Protandria* e SIGRIST; SAZIMA, 2002; Ruellia brevifolia AC-AE-CL Presente Protoginia LIMA et al., 2005; LIMA; VIEIRA, 2006 Ruellia humilis AC-AE - - BARBOSA, 1997 LIMA et al., 2005; LIMA; Ruellia menthoides AC-CL Presente Protandria* VIEIRA, 2006 BRAZ et al., 2000; LIMA; Ruellia subsessilis AC-AE Presente - VIEIRA, 2006 Stenostephanus lobeliiformis AI Ausente Protandria STEIN; HENSEN, 2013 Avicennia

Avicennia schaueriana AC Presente Protandria NADIA et al., 2013 Mendoncioideae

Mendoncia puberula AC Presente Ausente BUZATO, 1990 BUZATO, 1990; Mendoncia velloziana AC Presente - WOLOWSKI et al., 2013 Nelsonioideae

Staurogyne itatiaiae AC Presente - WOLOWSKI et al., 2013 (1) De acordo com Lindau (1895) e Hedrén et al. (1995); (*) Dicogamia parcial; (-) característica não avaliada.

Agamospermia, um modo de reprodução assexuada via formação de semente, está presente em aproximadamente 15% das famílias de Angiospermas (DALL’AGNOL; SCHIFINO-

WITTMANN, 2005). Nas espécies de Acanthaceae estudadas no Brasil, foi averiguado agamospermia apenas em Lepidagathis sessilifolia (Tabela 2). Espécies agamospérmicas possuem algumas vantagens reprodutivas, podendo apresentar alta taxa de frutificação mesmo na ausência de polinizadores (RICHARDS, 1997). Entretanto, processos agamospérmicos não são exclusivos e, comumente, podem ocorrer conjuntamente com a fecundação da oosfera gerando uma mistura de 23 sementes de origem sexuada e assexuada (ASKER; JERLING, 1992), como aparentemente ocorreu com L. sessilifolia.

A hercogamia (presente em 86,7% das espécies aqui consideradas) e a dicogamia (em 80%) foram comuns nas espécies de Acanthaceae estudadas (Tabela 2), podendo influenciar, consideravelmente, o sistema reprodutivo das plantas (DAFNI et al., 2005). A hercogamia se refere

à separação espacial das anteras e estigma dentro de uma mesma flor e a dicogamia é a separação temporal da maturação dos órgãos sexuais masculinos e femininos em flores andróginas. Existem dois tipos de dicogamia, que é a protandria (liberação de pólen ocorre antes da receptividade do estigma) e a protoginia (estigmas receptivos antes da liberação de pólen), sendo a protandria encontrada mais frequentemente (DAFNI et al., 2005). Um grupo taxonômico tende a ser totalmente protândrico, protogínico ou não apresentar dicogamia (BERTIN; NEWMAN, 1993).

Contudo, as espécies de Acanthaceae aqui consideradas apresentaram uma grande flexibilidade em tal característica, uma vez que existem espécies não dicogâmicas (Lepidagathis sessilifolia,

Mendoncia puberula), espécies protândricas (Avicennia schaueriana, Geissomeria perbracteosa,

Jacobinia carnea, Ruellia angustiflora, Ruellia menthoides, Stenostephanus lobeliiformis), protogínicas (Ruellia asperula) e até mesmo espécies com populações protândricas e protogínicas, como Ruellia brevifolia.

Na maioria das espécies de Acanthaceae que apresentaram dicogamia, a maturação dos

órgãos sexuais masculino e feminino não estava completamente separado, resultando em uma dicogamia parcial, tornando-se possível a autopolinização mesmo com a presença de hercogamia.

Por outro lado, em Ruellia angustiflora e R. menthoides a dicogamia, mesmo que apenas parcial, juntamente com a hercogamia parece estar funcionando como uma barreira, evitando a autofecundação. Portanto, tais resultados sugerem que a hercogamia e a dicogamia, principalmente parcial, não evita drasticamente a autopolinização espontânea em muitas espécies, mas que podem ser elementos que diminuem a taxa de autofecundação em espécies autocompatíveis. 24

CONCLUSÕES

Os estudos que envolvem polinização e sistema reprodutivo são fundamentais para a compreensão de diversos processos ecológicos e evolutivos, porém muitos aspectos ainda precisam ser pesquisados com espécies de Acanthaceae. No Brasil, os trabalhos desenvolvidos com as acantáceas estão concentrados na região sudeste (e bioma Mata Atlântica), sendo relativamente escassos os estudos em outras regiões, mesmo apresentando uma alta riqueza de espécies como no

Centro-Oeste. Os resultados indicam a ornitofilia como a síndrome de polinização predominante em espécies de Acanthaceae no Brasil e, consequentemente, beija-flores são os principais polinizadores deste grupo de plantas no país. As abelhas parecem ser os polinizadores secundários, considerando o número de espécies com características melitófilas, e também pelo número de espécies polinizadas ou visitadas por estes polinizadores. Entretanto, mais estudos com este tema precisam ser desenvolvidos com a família para ampliar a amostragem e, então subsidiar mais as estimativas desta revisão, uma vez que apenas 6,5% (29) das espécies de Acanthaceae registradas no Brasil foram estudadas quanto aos polinizadores. Para futuros estudos, seria interessante investigar a eficiência da polinização realizada por diferentes grupos de visitantes, em termo de quantidade

(frequência de visitas) e qualidade (número de grãos de pólen depositados no estigma por visita) das visitas. Embora alguns estudos desenvolvidos fora do Brasil indiquem que a família Acanthaceae seja autoincompatível, apenas Stenostephanus lobeliiformis apresentou tal comportamento, sendo todas as outras espécies estudadas no Brasil autocompatíveis. Algumas espécies apresentaram também estratégias reprodutivas que garantem a formação de frutos na ausência da polinização, como cleistogamia (principalmente em Ruellia) e agamospermia.

AGRADECIMENTOS

A todos os membros do Laboratório de Biologia Reprodutiva (BioRep) e ao Programa de

Pós-Graduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade Federal de Goiás por incentivar e apoiar o desenvolvimento deste trabalho. Ao Prof. Dr. Leandro Freitas e a Prof. Dra. Edivani 25

Villaron Franceschinelli pelas sugestões referentes ao manuscrito. A CAPES (Coordenação de

Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pela concessão da bolsa ao primeiro autor.

ABSTRACT: Studies involving aspects of pollination and breeding system in Angiosperms are fundamental in understanding many ecological and evolutionary processes. Thus, a literature review was conducted to aim of compiling information on the pollination and reproductive system in species of Acanthaceae Juss. in Brazil. A total of 30 studies, count 31 species, were part of this review. Regarding geographical distribution of studies, the Southeast Brazil (50%) and Atlantic

Forest biome (56.7%) had the higher proportion of studies. Four pollination syndromes were recorded: ornithophily, melittophily, psycophily, and chiropterophily, in which ornithophily was predominant (79.31% of species). Consequently, hummingbirds were the most common flower visitors, interacting with 86.2% of the species, and Phaethornis pretrei was the main hummingbird visitor. Other groups of visitors were also recorded, such as bees (second main group, 34.5%), butterflies, bats, moths, wasps, flies and beetles. From the 17 species studied in Brazil about the reproductive system, all have androgynous flowers and 16 species (94.1%) selfcompatibility.

Intrinsic factors such as herkogamy and dichogamy were common in species of Acanthaceae, constituting mechanisms that minimize interference between male and female functions in androgynous flowers and maximize cross-pollination. Approximately 41.2% of species presented spontaneous self-pollination, i.e. production of fruits without the need of pollinators. Reproductive strategies such as cleistogamy and agamospermy were also recorded in species of Acanthaceae in

Brazil. However, more studies on the pollination and reproductive system with species of

Acanthaceae Brazilians need to be developed to expand the sampling and then support better the estimates of this review.

KEYWORDS: Selfcompatibility. Hummingbirds. Ornithophily. Floral visitors.

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CAPÍTULO 2

Associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado do

Brasil Central.

Capítulo formatado conforme as normas da revista Botany

Associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado do Brasil

Central

Resumo: Muitas plantas pertencentes a diferentes famílias são dependentes dos beija-flores para a sua reprodução, sendo estas aves o maior grupo de polinizadores vertebrados do Neotrópico. O objetivo deste estudo foi investigar a associação entre plantas ornitófilas de sub-bosque e beija-flores em dois fragmentos de Cerrado inseridos no perímetro urbano do município de Catalão, Goiás, Brasil Central, durante doze meses, avaliando possíveis níveis de especialização de acordo com os atributos florais.

Foram registradas 12 espécies ornitófilas, sendo sete exclusivas ao Parque Municipal do Setor Santa Cruz

(PMSSC) e quatro no Pasto do Pedrinho (PP). Lepidagathis floribunda (Pohl) Kameyama foi comum aos dois fragmentos. A floração das espécies nas duas comunidades ocorreu de forma aleatória, com baixa sobreposição no período de floração. Considerando a recompensa energética (Cal) diária ofertada pelas plantas ao longo do estudo, a área amostral do PMSSC teria capacidade de manter mais de um indivíduo de beija-flor, diariamente, apenas no início de junho. Já a do PP não teria capacidade de suportar nem mesmo um indivíduo, diariamente, durante o ano. Thalurania furcata (Gmelin, 1788) foi o beija-flor que interagiu com a maioria das espécies, sendo considerado generalista, aproveitando os recursos disponíveis independente das características morfológicas das flores. Phaethornis pretrei (Lesson & Delattre, 1839), foi considerado o segundo principal visitante, sendo mais seletivo apenas quanto à coloração e curvatura da corola. A quantidade de açúcar produzida na área amostral, por espécie, foi o único fator relacionado com a taxa de visitação. Isso pode ser consequência do fato de que quantidades maiores de recurso se traduzem em maior atração e maior abundância dos beija-flores que exploram estes recursos nas áreas.

Palavras-chave: capacidade suporte, fenologia, polinização, recursos florais, Thalurania furcata.

Introdução

A premissa de que as flores possuem atributos para aumentar a eficiência da polinização é suportada por características florais ligadas a atração de grupos específicos de polinizadores (e.g., coloração, morfologia floral, período de antese e recursos oferecidos) (Castellanos et al. 2003). Cada um desses atributos florais se relaciona com um aspecto morfofisiológico dos seus respectivos polinizadores e, em conjunto, formam o que é chamado de “síndrome de polinização” (Faegri e Van der Pijl 1979).

Flores adaptadas a visitas por aves, em geral, apresentam características da síndrome de ornitofilia, como corolas tubulares com diâmetro reduzido, de coloração forte e contrastante, sem odor perceptível, antese diurna, produção de néctar em grande quantidade e separação espacial da câmara nectarífera em relação aos órgãos reprodutivos (Faegri e Van der Pijl 1979; Castellanos et al. 2004). Entretanto, duas características em especial favorecem a visitação por beija-flores: as flores tubulosas e o fato de serem pendentes (adaptação ao bico fino e longo e ao voo pairado destas aves) (Faegri e Van der Pijl 1979;

Stiles 1981). Embora um grupo de visitante possa ser previsto a partir do fenótipo floral, a fidelidade dos polinizadores não, necessariamente, é fidedigna, de modo que as previsões baseadas no conceito de síndromes de polinização devem ser tratadas com cautela, não devendo substituir as observações de campo (Ollerton et al. 2009).

Os beija-flores são restritos ao continente americano, com 83 espécies registradas no Brasil, sendo que destas, 36 já foram catalogadas para o Cerrado (Macedo 2002). Estas aves pertencem à família

Trochilidae, sendo se conhecidas duas subfamílias: Trochilinae e Phaethornithinae. Os Trochilinae incluem espécies de beija-flores com ampla variação de tipos de bicos e estratégias de forrageamento

(Stiles e Freeman 1993), apresentando comportamento mais generalista e maior sobreposição na utilização de recursos (Stiles 1978). Sua maior diversidade ocorre em áreas tropicais mais secas, sendo que em áreas mais baixas eles são mais numerosos no dossel do que no sub-bosque (Feinsinger e Colwell

1978; Stiles 1981). Já os Phaethornithinae são beija-flores que ocorrem, basicamente, no sub-bosque de florestas tropicais úmidas (Stiles 1981), possuindo bico longo e curvado, apresentando em geral comportamento mais especialista e forrageamento em linhas de captura com rondas de alto ganho 40 energético (“high-reward trapliners”) (Feinsinger e Colwell 1978; Feinsinger 1983; Buzato et al. 2000).

Entretanto, as estratégias de forrageamento estabelecidas pelas diferentes espécies de beija-flores parecem depender mais da disponibilidade de recursos oferecidos na comunidade (Franceschinelli e Bawa 2000;

Justino et al. 2012), podendo uma mesma espécie adotar diferentes estratégias dependendo da planta que visita (Leal et al. 2006).

Dentre os recursos florais disponíveis nas flores, o néctar é o mais importante em termos energéticos, constituindo nutrição para diversos grupos de polinizadores (Galetto e Bernadello 2005). Um dos fatores que determinam o quanto um polinizador depende do recurso floral é a relação entre sua demanda energética e a quantidade de alimento que as flores disponibilizam (Heinrich 1975). Esta relação pode influenciar diretamente a taxa de visitas durante a antese, e os deslocamentos entre as flores e entre as plantas, pois sendo o recurso uma das principais maneiras pelas quais as plantas atraem e mantém seus polinizadores, é esperado que a frequência de visitas varie com sua disponibilidade (Feinsinger 1976,

Roubik 1989). Desta forma, os beija-flores, que são as aves nectarívoras mais especializadas e apresenta uma alta demanda energética (06-10 kcal diariamente; Carpenter 1983), precisam forragear durante todo o dia, visitando centenas de flores, uma vez que a alta demanda energética destas aves é compensada pelo consumo de grandes quantidades de néctar (Stiles 1995).

Muitos estudos enfocando a interação plantas-beija-flores têm sido desenvolvidos, sendo-os realizados, principalmente, em comunidades tropicais do Brasil e em outros países da América Central e do Sul (e.g., Toledo 1975; Snow e Snow 1980; Kodric-Brown et al. 1984; Stiles 1985; Arizmendi e

Ornelas 1990; Stiles e Freeman 1993; Buzato et al. 2000; Dziedzioch et al. 2003; Lasprilla e Sazima

2004; Dalsgaard et al. 2009; Machado 2009; Faria e Araújo 2010). No Brasil, diferentes biomas têm sido estudados neste sentido, porém são mais frequentemente realizados na Mata Atlântica (e.g., Buzato et al.

2000; Lopes 2002; Abreu e Vieira 2004; Canela 2006; Rocca-Andrade 2006; Bueno 2012; Wolowski et al. 2013). O bioma Cerrado, um ecossistema de savana Neotropical na porção central do Brasil, tem uma das mais ricas floras vasculares do mundo (Mendonça et al. 2008). Porém, para este bioma, estudos de comunidades da interação plantas-beija-flores têm sido desenvolvidos apenas nos últimos anos, podendo 41 citar os trabalhos de Araújo et al. (2011), Machado (2012), Araújo et al. (2013), Barbosa-Filho e Araujo

(2013) e Maruyama et al. (2013).

Muitas plantas pertencentes a diferentes famílias de Angiospermas são dependentes dos beija-flores como vetores de pólen, principalmente as espécies vegetais do Cerrado que apresentam algum sistema que impede a autopolinização, como, por exemplo, a hercogamia (e.g., Araújo e Oliveira 2007; Matias e

Consolaro 2014). O Cerrado é formado por um mosaico de habitats distintos, sendo eles naturalmente desiguais, principalmente na composição florística, abundância e diversidade de espécies (Mendonça et al. 2008). Considerando a interação planta-beija-flor nesses diferentes ambientes, espécies da subfamília

Trochilinae são, comumente, associados a flores de habitats mais abertos (e.g., Bittencourt Jr. e Semir

2004; Consolaro et al. 2009, Machado et al. 2010; Stahl et al. 2012; Maruyama et al. 2012), enquanto que no interior de habitats florestais, Phaethornis pretrei, o único representante da subfamília

Phaethornithinae na região, parece ser o principal beija-flor vinculado as flores dessa formação vegetacional (e.g., Coelho e Barbosa 2004; Consolaro et al. 2005; Araújo e Oliveira 2007; Araújo et al.

2011; Melazzo e Oliveira 2012).

A sobreposição temporal e espacial dos recursos florais, os atributos morfológicos da corola (e.g., comprimento e diâmetro do tubo floral) e dos beija-flores (e.g., comprimento do bico) são fatores que podem evidenciar seleção para a divergência no uso dos recursos, reduzindo a competição interespecífica e favorecendo a coexistência de diferentes espécies de beija-flores (Brown e Bowers 1985). Assim, o objetivo geral deste estudo foi investigar a associação entre as plantas ornitófilas de sub-bosque e beija- flores em habitats florestais de Cerrado, avaliando possíveis níveis de especialização dos beija-flores de acordo com os atributos florais. Para isso, as seguintes questões foram averiguadas: (1) Qual é a composição de espécies ornitófilas de sub-bosque nas áreas estudadas, assim como a fenologia de floração de cada espécie? (2) Qual é a disponibilidade diária de néctar, em termos energéticos, nas comunidades estudadas? (3) Como é o padrão de distribuição espacial e temporal dos indivíduos e flores ornitófilas nas áreas estudadas? (4) Quais são os beija-flores visitantes, bem como o comportamento, frequência e sazonalidade de cada espécie? (5) Quais características das espécies vegetais interferem na 42 taxa de visitação dos beija-flores? Uma vez que o estudo foi desenvolvido em remanescentes vegetacionais que vêm sofrendo grandes pressões antrópicas por estarem inseridos em uma matriz urbana, este trabalho apresenta um caráter importante na política de conservação da vegetação local.

Material e métodos

Áreas de estudo

O estudo foi desenvolvido no período de setembro de 2012 a agosto de 2013 em dois fragmentos de

Cerrado inseridos no perímetro urbano do município de Catalão, Goiás, Brasil Central, denominados

Parque Municipal do Setor Santa Cruz (PMSSC) (18°09'17'' - 18°09'51''S e 47°55'22'' - 47°55'35''O) e

Pasto do Pedrinho (PP) (18°09'21'' - 18°09'46''S e 47°57'03'' - 47°56'31''O). A primeira localidade, atualmente, é administrada pela Prefeitura Municipal de Catalão e possui, aproximadamente, 28,48 ha, contudo possuiu um histórico de perturbação, pois vem sofrendo redução de área desde o início da década de 1950 em função de assentamentos, instalações de entidades públicas e interesses particulares

(Stacciarini 1991). Sua vegetação é composta por Mata de Galeria inundável e não-inundável circundada por Mata Seca Sempre-Verde (sensu Ribeiro & Walter 2008), formações que fizeram parte da área amostral. Já o PP abrange uma variedade de fitofisionomias do bioma, porém o estudo foi restrito à Mata de Galeria não-inundável e ao cerradão (sensu Ribeiro & Walter 2008), vegetação esta que circundava a

Mata de Galeria. O PP possui em torno de 54,5 ha, sendo considerada uma APP (Área de Preservação

Permanente) conforme o Plano Diretor de Desenvolvimento Sustentável Urbano e Ambiental de Catalão,

Goiás desenvolvido em 2004. Tanto o PMSSC quanto o PP apresentam impactos antrópicos consideráveis, uma vez que o acesso é livre e há presença de lixo, trilhas, extração de madeira e efeito de bordas. A região de Catalão possui uma média pluviométrica anual de 1522 mm com 88% das chuvas ocorrendo entre os meses de outubro a março, com uma temperatura média anual de 23°C (Vieira et al.

2012, a partir de dados calculados da hidroweb.ana.gov.br). Possui um clima do tipo AW, com duas estações bem definidas: uma fria e seca de maio a setembro e outra quente e chuvosa de outubro a abril

(Koppen 1948). 43

Composição de espécies ornitófilas e fenologia da floração

As observações de campo foram realizadas, quinzenalmente, percorrendo trilhas pré-existentes de

1000 metros de comprimento por 6 m de largura, sendo 3 m de cada lado da trilha, totalizando 6000 m2 de área amostrada para cada local estudado. Para avaliar o padrão de distribuição dos indivíduos e flores nessas áreas, foram feitas marcações a cada 10 m nas trilhas, de maneira a dividi-las em parcelas de 10 x

6 m. As trilhas amostradas no PMSSC abrangeram a borda da Mata Seca Sempre-Verde, o seu interior e as áreas de Mata de Galeria inundável e não-inundável. No PP, as trilhas incluíram a borda do cerradão, o seu interior e também a Mata de Galeria não-inundável. Em cada amostragem, foram registradas as espécies de sub-bosque em floração que apresentavam síndrome de ornitofilia (sensu Faegri e Van der

Pijl 1979), o número de indivíduos com flores e o número de flores por indivíduo.

A fenologia de floração incluiu tanto a fase de botões florais quanto a de flores abertas, sendo avaliados em, no mínimo, três indivíduos de cada espécie e, no máximo, 20, sempre obedecendo a uma distância mínima de 3 m quando estes pertenciam à mesma espécie. Portanto, as espécies que apresentaram menos de três indivíduos nas áreas amostrais (Bromelia goyazensis Mez e Costus spiralis

Roscoe) não foram avaliadas quanto à fenologia. A metodologia utilizada constituiu de uma análise semiquantitativa dos dados, de modo que o evento fenológico investigado foi classificado na faixa de zero a quatro, sendo que cada faixa corresponde a intervalos de 25% (Fournier 1974). Assim, 0 representa a ausência da fenofase, 1 equivale a presença de 1 a 25% da fenofase, 2 de 26 a 50%, 3 de 51 a 75% e 4 de

76 a 100%. Considerando a intensidade da fenofase, foi calculada a porcentagem de Fournier: % Fournier

= ∑ Fournier / 4N * 100, onde ∑ Fournier é a somatória das categorias de Fournier dos indivíduos, dividido pelo máximo de Fournier a ser alcançado por todos os indivíduos (N) na amostra, multiplicado por 100 para equivalência de porcentagem (Fournier 1974). Posteriormente, as espécies foram classificadas quanto à duração da floração como, breve (até 1 mês), intermediário (2-5 meses) ou estendida (> 5 meses) (sensu Newstrom et al. 1994).

Foi utilizado o índice de Pianka (Øjk) para calcular se o nível de sobreposição do período de floração observada entre as plantas ornitófilas diferiu significativamente do esperado ao acaso (aleatório), 44 considerando os valores da intensidade de floração de cada espécie. Este índice varia de 0 (nenhuma sobreposição) a 1 (sobreposição total), sendo que quando o valor observado é, significativamente, inferior ao valor simulado o padrão é considerado escalonado, e quando o valor observado é superior ao valor simulado o padrão é considerado agregado (Wright e Calderon 1995). Para esta análise, foi utilizado o módulo de sobreposição de nicho do programa EcoSimR versão 1.00 (Gotelli e Ellison 2013), aplicando

1.000 simulações com o algorítmo de aleatorização número RA3. Este algorítmo mantém retida a largura do nicho de cada espécie, mas aleatoriza os valores observados da utilização dos itens entre todos os possíveis (Gotelli e Ellison 2013), sendo mais adequado quando todas as plantas (recursos) podem ser utilizadas por todos os beija-flores. Esta análise foi realizada separadamente para as duas comunidades estudadas.

Exemplares das espécies estudadas foram coletados e herborizados para identificação e, posteriormente, tombados no Herbário da Universidade Federal de Goiás (UFG) como material testemunho (Costus spiralis: N° 47.915; Dicliptera squarrosa Nees: N° 47.908; Geissomeria pubescens

Nees: N° 47.907; Heliconia psittacorum L.f.: N° 47.909; Helicteres brevispira A.St.-Hil.: N° 47.910;

Ipomoea hederifolia L.: N° 47.917; Lepidagathis floribunda (Pohl) Kameyama: N° 47.916; Palicourea macrobotrys Roem. & Schult.: N° 47.914; Palicourea officinalis Mart.: N° 47.912; Palicourea rigida: N°

47.911; Ruellia brevifolia (Pohl.) C.Excurra: N° 47.913). Espécies ornitófilas que não estavam presentes nas áreas amostrais, juntamente com espécies que não apresentaram características florais ornitófilas, mas que receberam visitas de beija-flores foram apenas registradas e identificadas.

Morfologia e biologia floral, néctar e distribuição do recurso

Foram registrados dados a respeito do hábito das plantas, ambiente de ocorrência, bem como o horário de início da antese, longevidade, liberação de pólen, presença de odor, formato da corola e cor predominante das flores (entre oito e 26 flores por espécie, distribuídos em no mínimo três indivíduos). A morfometria floral foi realizada diretamente no campo ou em laboratório com flores coletadas e fixadas em álcool 70% (entre 30 e 40 flores por espécie, distribuídos em no mínimo três indivíduos). As medidas tomadas foram: comprimento interno (“efetivo”) do tubo da corola (sensu Wolf et al. 1976), diâmetro da 45 entrada do tubo, comprimento dos estames (distância desde a base da corola até a metade das anteras) e comprimento do pistilo (distância desde a base da corola ao topo do estigma). As mensurações foram realizadas com o auxílio de um paquímetro digital com precisão de 0,01 mm. Posteriormente, foi calculado a mediana (dados não paramétricos) e o desvio padrão para as medidas de cada estrutura para as diferentes espécies. O teste Mann-Whitney (U) foi realizado para verificar a existência de hercogamia

(separação espacial entre antera e estigma) nas espécies ornitófilas estudadas (Ayres et al. 2007). Uma vez que Bromelia goyazensis e Costus spiralis apresentaram baixo número de indivíduos nas áreas amostrais, com um e dois indivíduos, respectivamente, tais espécies não fizeram parte das análises de biologia floral e também de características do néctar.

As medidas de néctar, como volume, concentração de açúcares e a quantidade de açúcares foram avaliados em dois grupos de flores, sendo o néctar retirado entre 09:30-11:00 e 15:30-17:00 horas, sempre em flores de primeiro dia (entre 12 e 42 flores por espécie). Esses dois intervalos de tempo foram escolhidos em função de possíveis variações no padrão de produção de néctar das espécies ornitófilas e também como uma forma de padronizar a metodologia, uma vez que cada espécie apresenta uma longevidade floral. Para que nenhum polinizador entrasse em contato com o néctar produzido pelas flores até o momento da coleta, as flores foram, previamente, ensacadas com saco de organza no período de pré- antese. O volume de néctar foi medido com auxílio de capilares de 10 μl, a concentração de açúcares com um refratômetro de bolso e a quantidade de açúcar pelo protocolo descrito em Galetto e Bernardello

(2005). A partir da relação apresentada por esses autores, no qual miligramas de açúcar são convertidos em calorias (1 mg de açúcar equivale a quatro calorias ou 16,8 joule), foi calculada a quantidade de recompensa energética por flor (Cal), sendo, posteriormente, comparado os valores entre os dois grupos de flores (1° grupo: 09:30-11:00 horas; 2° grupo: 15:30-17:00 horas) utilizando-se o teste Mann-Whitney

(U). Também foi calculada a quantidade de recompensa energética por indivíduo (multiplicando-se a quantidade de calorias por flor pelo número médio de flores por indivíduo) e por espécie vegetal

(multiplicando-se a quantidade de calorias por flor pelo número médio de flores disponíveis na área amostral por espécie). 46

Para representar a disponibilidade energética diária de néctar na área amostral, ao longo do período de estudo, dados de energia (Cal) por flor para cada espécie de planta foi multiplicado pelo número de flores abertas daquela espécie por dia de observação. Para este procedimento, foram utilizados separadamente os valores de néctar dos dois grupos de flores (1° grupo: 09:30-11:00 horas; 2° grupo:

15:30-17:00 horas). A partir destes resultados, foi possível analisar a quantidade de beija-flores que as plantas ornitófilas de sub-bosque poderiam manter diariamente ao longo do ano, assumindo que os beija- flores precisam de, no mínimo, 6000 calorias para satisfazer suas necessidades energéticas diárias

(Carpenter 1983). Para verificar a existência da relação entre o comprimento do tubo da corola com o volume de néctar, a concentração de açúcares e a quantidade de açúcares no néctar, foram utilizadas análises de regressão linear simples, sendo os valores de néctar dos dois grupos de flores analisados separadamente (1° grupo: 09:30-11:00 horas; 2° grupo: 15:30-17:00 horas).

O padrão de distribuição espacial dos recursos florais (indivíduos e flores) foi analisado para as 100 parcelas de 10 x 6 m de cada área estudada. Sendo assim, foi calculado o índice de dispersão (Id=

Variância/Média) de plantas floridas e flores abertas em cada data amostrada. A dispersão dos recursos florais foi considerada aleatória se Id = 1, agregada se Id > 1 e regular se Id < 1 (Machado 2012).

Beija-flores visitantes

As comunidades de beija-flores foram estudadas por meio de observações focais, entre 05:30 e

18:00 horas, em todas as espécies ornitófilas das áreas amostradas, independentemente de sua abundância. Cada espécie vegetal foi observada de 10 horas e 30 minutos a 36 horas (a discrepância no tempo de observação de cada espécie foi em decorrência da logística em campo), sempre divididas de forma similar entre manhã e tarde, totalizando 325 horas e 30 minutos de observações. No momento das visitas, foi registrada a espécie de beija-flor, o horário e o modo da visita (visitas legítimas: quando ocorria o contato do bico ou parte do corpo do beija-flor com as anteras e estigma da flor; visitas ilegítimas: quando o recurso era coletado sem que o beija-flor contatasse os órgãos sexuais). Foi considerada “visita” toda vez que o beija-flor chegava ao raio visual do observador e visitava, pelo menos, uma flor da espécie vegetal observada. Posteriormente, com base no número de visitas efetuadas, 47 foi calculada a frequência de visitação (número total de visitas/horas de observação total). A identificação dos beija-flores foi realizada por observações diretas no campo e as espécies confirmadas com auxílio de registros fotográficos e literatura especializada, como Grantsau (1989).

Observações complementares com a finalidade de auxiliar na definição da sazonalidade dos beija- flores foram realizadas a partir de registros visuais ocasionais, e também por observação direta de bebedouros artificiais colocados nas áreas de estudo (total de 56 horas e 55 minutos de observações nos bebedouros). Os bebedouros continham soluções de sacarose que variavam, em média, de 20 a 25% devido este ser o intervalo de concentração, usualmente, encontrada em flores visitadas pelos beija-flores

(Baker 1975). Para efeito de registros de espécies, não foi considerado o dimorfismo sexual dos beija- flores. Para testar a relação entre o comprimento do bico dos beija-flores com o comprimento e o diâmetro de abertura da corola das plantas visitadas, dados sobre o tamanho do bico foram obtidos através de registros disponíveis em literatura (Grantsau 1989), sendo a relação averiguada pela correlação de

Spearman. Foi utilizado o teste Mann-Whitney (U) para verificar se houve partilha de recursos entre as duas principais espécies de beija-flores visitantes em relação ao comprimento e diâmetro de abertura da corola.

Para verificar quais características das espécies vegetais estão relacionados com a taxa de visitação dos beija-flores, alguns parâmetros foram avaliados. Tais como, densidade de plantas (número de indivíduos florescendo para cada espécie), número médio de flores disponíveis por indivíduo, número médio de flores disponíveis na área amostral por espécie vegetal, comprimento da corola de cada espécie, quantidade de açúcar produzida por flor, quantidade de açúcar produzida por indivíduo (multiplicando-se a quantidade de açúcar por flor pelo número médio de flores por indivíduo) e a quantidade de açúcar produzida na área amostral por cada espécie de planta (multiplicando-se a quantidade de açúcar por flor pelo número médio de flores disponíveis na área amostral por espécie vegetal). Os parâmetros considerados na quantidade de açúcar foram avaliados utilizando, separadamente, os valores do néctar do

1° (mensurado entre 09:30-11:00 horas) e 2° (mensurado entre 15:30-17:00 horas) grupo de flores. O efeito de cada característica sobre a frequência de visitação (número de visitas/horas de observação total) 48 dos beija-flores foi avaliada por meio de análise de regressão linear simples. Exceto a análise de sobreposição de nicho, todas as outras foram realizadas com o auxílio do pacote estatístico BioEstat 5.0

(Ayres et al. 2007).

Resultados

Composição de espécies ornitófilas, morfologia e biologia floral

Foram registradas 12 espécies ornitófilas pertencentes às famílias Acanthaceae (quatro espécies),

Rubiaceae (três espécies), Bromeliaceae, Convolvulaceae, Costaceae, Heliconiaceae e Malvaceae (uma espécie cada) (Fig. 1). Sete espécies foram exclusivas ao PMSSC, enquanto que quatro ocorreram somente no PP. Lepidagathis floribunda foi comum aos dois locais estudados. Em relação ao hábito, cinco espécies eram sub-arbustivas, três arbustivas, três ervas e uma liana (Ipomoea hederifolia). As espécies apresentaram formato da corola tubular (nove espécies), goela (duas espécies) e estandarte

(Helicteres brevispira), e em sua maioria, de coloração vermelho (cinco espécies) ou amarelo (três espécies). Duas espécies exibiram corola de coloração laranja e duas de coloração rosa. As espécies apresentaram flores sem odor perceptível com o início da antese nas primeiras horas da manhã (entre

04:15-05:30h), sendo registrado também neste período, a liberação de pólen em todas as plantas. Na maioria das espécies (seis), as flores apresentaram duração de um dia, com exceção de Dicliptera squarrosa, L. floribunda e Ruellia brevifolia que duravam de um a dois dias e Geissomeria pubescens cuja duração foi de dois dias (Tab. 1).

O comprimento do tubo da corola variou de 12,33 ± 1,05 mm (Palicourea officinalis) a 29,76 ±

1,31 mm (Heliconia psittacorum), apresentando média geral de 21,15 ± 7,21 mm (n= 10 espécies). Já em relação ao diâmetro de abertura da corola, os valores encontrados ficaram entre 2,47 ± 0,39 mm

(Helicteres brevispira) e 10,45 ± 1,08 mm (Ruellia brevifolia) resultando em uma média geral de 4,94 ±

2,44 mm (n= 10 espécies). Das espécies analisadas, apenas R. brevifolia (p= 0,1564; U= 420,0) e H. psittacorum (p= 0,3219; U= 383,0) não apresentaram separação espacial entre antera e estigma, havendo em todas as outras (oito) a presença de hercogamia (Tab. 2). 49

Fenologia da floração

Durante o período de estudo, a maioria das espécies investigadas (oito das 10 espécies) apresentaram duração da floração intermediária, variando de dois a cinco meses. Apenas duas espécies

(Heliconia psittacorum e Ruellia brevifolia) apresentaram duração estendida, florescendo por mais de cinco meses (Fig. 2). Três espécies (Palicourea macrobotrys, P. rigida e P. officinalis) apresentaram floração, exclusivamente, na estação chuvosa, enquanto que duas (Dicliptera squarrosa e Ipomoea hederifolia) floresceram apenas na estação seca. As demais espécies tiveram eventos de floração durante as duas estações, porém com duração diferente. Geissomeria pubescens e Lepidagathis floribunda floresceram, principalmente, na estação seca, enquanto que H. psittacorum, R. brevifolia e Helicteres brevispira floresceram, especialmente, na estação chuvosa (Fig. 2). A floração das espécies nas duas comunidades estudadas ocorreu de forma aleatória, com baixa sobreposição no período de floração de cada espécie (Øjk observado no PMSSC: 0,2314; p obs

0,221).

Néctar

Os valores encontrados para o volume de néctar nas flores ornitófilas estudadas variaram de 3,42 μl

(Geissomeria pubescens) a 38,25 μl (Heliconia psittacorum) no final da manhã e de 3,95 μl (G. pubescens e Ruellia brevifolia) a 34,21 μl (H. psittacorum) no final da tarde. A concentração de açúcares ficou entre 16% (G. pubescens e Palicourea rigida) e 26% (Ipomoea hederifolia) no final da manhã e

14,5% (G. pubescens) e 25% (Lepidagathis floribunda e I. hederifolia) no final da tarde. G. pubescens foi

à espécie que ofereceu a menor quantidade de açúcar (mg) por flor nos dois grupos de flores (0,53 e 0,62 mg no 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) e H. psittacorum foi a que apresentou a maior quantidade

(9,51 e 8,20 mg no 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) (Tab. 3). Comparando os valores de energia

(Cal) por flor entre o néctar mensurado no final da manhã (09:30-11:00 horas) e no final da tarde (15:30-

17:00 horas), seis espécies (de 10) não apresentaram valores significativamente diferentes. Das outras quatro espécies estudadas quanto às características do néctar, Lepidagathis floribunda (p= 0,0488; U=

132,0 e p= 0,0036; U= 69,5 no PMSSC e PP, respectivamente), Palicourea rigida (p= 0,0024; U= 66,0) e 50

Palicourea macrobotrys (p< 0,0207; U= 71,0) apresentaram valores calóricos maiores no final da tarde e

Palicourea officinalis (p< 0,0001; U= 1,0) no final da manhã (Tab. 3).

A recompensa energética (Cal) oferecida por indivíduo e espécie foi bastante variável nas duas

áreas estudadas. Apesar de Geissomeria pubescens conter a menor quantidade de calorias por flor (Tab.

4), esta espécie foi a que disponibilizou, diariamente, uma maior quantidade de energia (1490,84 e

1744,00 calorias, no 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) no PMSSC. Já a espécie que apresentou maior disponibilidade de energia no PP foi Helicteres brevispira (1342,28 e 1386,80 calorias, no 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) (Tab. 4). Apesar de certa tendência, não foi encontrada relação entre os comprimentos de corola das espécies vegetais estudadas com as características do néctar, como volume

(rs= -0,0956; p= 0,7281 e rs= -0,0766; p= 0,6086 considerando os valores do néctar do 1° e 2° grupo de flores, respectivamente), concentração (rs= 0,2444; p= 0,0675 e rs= 0,0997; p= 0,1785 considerando os valores do néctar do 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) e quantidade de açúcar (rs= -0,1104; p=

0,9383 e rs= -0,1109; p= 0,9635 considerando os valores do néctar do 1° e 2° grupo de flores, respectivamente).

A disponibilidade diária de néctar (Cal) oferecida pelas plantas ornitófilas de sub-bosque aos beija- flores no PMSSC ocorreu durante todos os meses de estudo, sendo que somente em dois dias de coleta de dados, no final do mês de outubro e início de dezembro, nenhum recurso foi encontrado. A disponibilidade máxima de energia disponível no PMSSC ocorreu no início de junho (6143,28 e 7203,06 calorias, considerando o 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) (Fig. 3A). Já no PP, houve falta de recurso durante a maior parte do período estudado (6,5 meses), sendo a maior quantidade de energia disponível no início de outubro (3603,86 e 3725,04 calorias, considerando o 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) (Fig. 3C). Desta forma, sabendo-se que os beija-flores necessitam de, no mínimo, 6000 calorias para satisfazerem suas necessidades energéticas diárias, a área amostral do PMSSC teria capacidade de manter até 1,02-1,20 indivíduos de beija-flores (Fig. 3B) e do PP teria capacidade de sustentar até 0,60-0,62 beija-flores (Fig. 3D), diariamente, durante o pico de disponibilidade de recurso em cada local estudado. 51

Distribuição do recurso

Os valores dos índices de dispersão (Variância/Média) para o número de indivíduos floridos e flores abertas nas parcelas (10 x 6 m) do PMSSC foi, na maioria dos dias analisados, maiores que um (Fig. 4A e

B), apresentando-se com isso de maneira agrupada. Já para o PP, quando possuía flores abertas nas parcelas, uma vez que houve falta de recurso durante grande parte do período estudado, elas também estavam distribuídas, principalmente, de maneira agrupada (Fig. 4D). Apenas a distribuição dos indivíduos floridos no PP não se mostrou agrupada na maior parte do período, ficando os índices de dispersão na maioria das vezes em torno de um, demonstrando uma distribuição espacial mais aleatória

(Fig. 4C).

Beija-flores visitantes

Durante o período de estudo foram registradas seis espécies de beija-flores, sendo uma espécie da subfamília Phaethornithinae (Phaethornis pretrei) e os demais pertencentes à subfamília Trochilinae

(Amazilia fimbriata, Amazilia lactea, Eupetomena macroura, Chlorostilbon lucidus e Thalurania furcata). Cinco espécies de beija-flores foram comuns às duas áreas estudadas, estando apenas A. lactea exclusivo ao PP. Dentre as espécies observadas, T. furcata e P. pretrei foram as mais frequentemente registradas nas duas comunidades. T. furcata foi registrado durante todos os meses de estudo no PP, sendo considerado residente na área. Já no PMSSC estas duas espécies de beija-flores foram registradas durante oito meses, sendo as demais espécies observadas durante períodos restritos (Fig. 5).

Os beija-flores visitaram 11 das 12 espécies ornitófilas estudadas, sendo Bromelia goyazensis à

única espécie vegetal que não recebeu visita. O principal visitante nas duas comunidades pesquisadas foi

Thalurania furcata (Fig. 6A), visitando flores de 10 espécies (exceto Ruellia brevifolia, além de B. goyazensis). Das plantas visitadas por T. furcata, nove foram visitadas de maneira legítima (exceto

Costus spiralis que foi visitada sempre de forma ilegítima), sendo considerado polinizador de tais espécies. Este beija-flor foi visitante e polinizador exclusivo de Palicourea macrobotrys. Para

Geissomeria pubescens, Heliconia psittacorum, Palicourea officinalis, Palicourea rigida, Dicliptera 52 squarrosa, Helicteres brevispira e Lepidagathis floribunda no PMSSC, ele foi o principal visitante e polinizador, porém nas três últimas espécies ele também atuou, ocasionalmente, como pilhador (Tab. 5).

Outro beija-flor bastante frequente nos ambientes estudados e também atuante como visitante floral, foi Phaethornis pretrei (Fig. 6B), no qual visitou seis espécies. Foi o visitante e o polinizador exclusivo de Ruellia brevifolia e considerado o principal visitante e polinizador de Ipomoea hederifolia e

Lepidagathis floribunda no PP. Os beija-flores Chlorostilbon lucidus e Amazilia fimbriata visitaram três e duas espécies, respectivamente. Amazilia lactea e Eupetomena macroura visitaram uma espécie vegetal cada. Embora estas quatro últimas espécies de beija-flores sejam menos frequentes nas plantas ornitófilas estudadas, elas atuaram sempre como polinizadoras (Tab. 5).

Não houve correlação linear entre o comprimento do bico das espécies de beija-flores e o comprimento da corola das flores visitadas (rs= 0,3853; p= 0,0765; n= 22 pares de interação), da mesma forma que não existiu correlação para o comprimento do bico e o diâmetro de abertura da corola (rs=

0,2857; p= 0,1973; n= 22 pares de interação). Ainda que as duas principais espécies de beija-flores visitantes apresentem diferenças no comprimento do bico, sendo Thalurania furcata possuindo o bico curto (19-20 mm; Grantsau 1989) e Phaethornis pretrei apresentando o bico longo (35 mm; Grantsau

1989), não houve diferença significativa entre o comprimento (p= 0,1753; U= 15,5) e diâmetro de abertura da corola (p= 0,1116; U= 13,5) do conjunto de flores exploradas por estas duas espécies de beija- flores (Fig. 7).

A quantidade média de açúcar (mg) produzida na área amostral por espécie de planta foi o único fator relacionado com a frequência de visitas (Fig. 8). Esse parâmetro foi significativo para o néctar mensurado nos dois períodos, entre 09:30-11:00 horas (rs=0,4894; p= 0,0098) (Fig. 8A) e entre 15:30-

17:00 horas (rs= 0,5030; p= 0,0087) (Fig. 8B). Nenhum dos outros aspectos analisados, tais como densidade de plantas (rs= 00697; p= 0,1935), número médio de flores abertas por indivíduo (rs= 0,0151; p= 0,3115) e número médio de flores abertas na área amostral (rs= 0,1514; p= 0,1133), comprimento da corola (rs= -0,1026; p= 0,7933), quantidade de açúcar produzida por flor (rs= -0,0571; p= 0,5203; rs= -

0,0196; p= 0,6042 considerando os valores do néctar do 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) e 53 indivíduo (rs= 0,0563; p= 0,2370; rs= 0,0608; p= 0,2301 considerando os valores do néctar do 1° e 2° grupo de flores, respectivamente) tiveram influência na frequência de visitação.

Discussão

Composição de espécies ornitófilas e fenologia de floração

A riqueza de espécies ornitófilas nas áreas estudadas foi baixa quando comparada a outras floras

Neotropicais, como as de Trinidad e Tobago (Snow e Snow 1972; Feinsinger et al. 1985), Costa Rica

(Murray et al. 1987), Colômbia (Snow e Snow 1980), Equador (Dziedzioch et al. 2003) e de outras localidades do Brasil, como a Mata Atlântica (e.g., Buzato et al. 2000; Canela 2006). Naturalmente, quando se compara a riqueza de espécies de distintas floras é necessário levar em consideração os processos ecológicos de cada formação vegetacional, a diferença no tamanho das áreas, o esforço amostral e os eventos filogeográficos ocorridos em cada local. Contudo, a presente comparação seria apenas uma forma de destacar a importância de áreas verdes em meio ao ambiente urbano. De qualquer modo, por mais que as duas áreas do presente estudo sejam de pequeno porte e com indícios de antropização (obs. pess.), a composição de espécies ornitófilas registradas é comparável ao encontrado em outros trabalhos desenvolvidos em fragmentos mais conservados de Cerrado (Araújo et al. 2011;

Machado 2012; Barbosa-Filho e Araujo 2013; Maruyama et al. 2013). Mesmo que muitas famílias botânicas tenham apresentado apenas uma espécie ornitófila nas áreas de estudo, houve certo predomínio de espécies de Acanthaceae e Rubiaceae. Essas famílias são de fato, frequentemente, mencionadas como ornitófilas, sendo consideradas as mais representativas também em outras comunidades (Toledo 1975;

Abreu e Vieira 2004; Faria e Araújo 2010).

Outras espécies ornitófilas foram registradas nas áreas de estudo, porém estas plantas estavam localizadas no dossel (PMSSC: Ipomoea sp.) ou fora da área amostral (PP: Ipomoea hederifolia, Costus spiralis, Dyckia sp., Hypenia macrantha, Justicia sp.), sobretudo no PP que, além das formações florestais ali estudadas, o local possui diferentes formações savânicas de Cerrado. Foi observado que a dependência dos beija-flores pelas plantas ornitófilas não é absoluta, sendo registrada muitas espécies não 54 ornitófilas utilizadas por estas aves, como Psychotria capitata, Psychotria prunifolia (Rubiaceae), Inga sp. (Fabaceae), Syzygium jambos (Myrtaceae), Handroanthus impetiginosus (Bignoniaceae) no PMSSC, e

Caryocar brasiliense (Caryocaraceae), Qualea multiflora, Vochysia sp. (Vochysiaceae), Styrax ferrugineus (Styracaceae), Strophopappus speciosus (Asteraceae), Bowdichia virgilioides (Fabaceae) no

PP. A relação mutualística entre plantas não-ornitófilas e os beija-flores mostra-se, muitas vezes, unilateral, uma vez que o efeito das visitas dessas aves resulta em uma frutificação mínima ou imperceptível, como encontrado em S. ferrugineus (Maruyama et al. 2012). Entretanto, indiretamente, essas espécies vegetais podem desempenhar um papel importante na reprodução de uma comunidade, pois auxiliam na manutenção e no controle diário da dieta dos polinizadores. Estudos desenvolvidos na região do Cerrado mostram que as plantas tipicamente ornitófilas representam, de fato, apenas parte da dieta dos beija-flores, variando em torno de 40 a 50% (e.g., Machado 2012; Araújo et al. 2013; Barbosa-

Filho e Araujo 2013; Maruyama et al. 2013). Considerando todas as espécies vegetais visitadas por estas aves nas áreas estudadas, a porcentagem de espécies ornitófilas utilizadas pelos beija-flores foi um pouco mais alta, com uma proporção de 64,3% no PMSSC e de 62,5% no PP. Entretanto, o presente estudo teve uma perspectiva fitocêntrica, eventualmente subestimando o número de plantas não ornitófilas utilizadas pelos beija-flores, o que pode explicar, em parte, a discrepância destes valores. Porém, esses resultados indicam a relevância reprodutiva de espécies que não compartilham da mesma síndrome de polinização dentro de uma comunidade.

A duração intermediária no período de floração da maioria das espécies estudadas é, frequentemente, encontrada em outras espécies ornitófilas, principalmente no Cerrado (Machado 2012;

Araújo et al. 2013). As plantas ornitófilas das duas comunidades pesquisadas floresceram de forma aleatória e apesar de muitos outros estudos com plantas visitadas por beija-flores mencionar um padrão sequencial de floração (e.g., Canela 2006; Araújo et al. 2011; Machado 2012; Araújo et al. 2013), nenhum teste específico foi utilizado por esses autores para confirmar este padrão, sendo o comportamento fenológico baseado apenas na análise visual de fenogramas. O padrão de floração aleatório nas duas comunidades estudadas pode demonstrar que fatores abióticos (e.g., pluviosidade, 55 temperatura e fotoperíodo) atuam como forças seletivas importantes, dirigindo o ritmo fenológico de plantas simpátricas que competem por polinizadores (Nadia et al. 2012). Além disso, a baixa sobreposição no período de floração entre as plantas estudadas é uma característica importante para reduzir a competição interespecífica das plantas que utilizam as mesmas espécies de beija-flores como polinizadores.

Néctar e distribuição do recurso

O volume e a concentração de açúcares do néctar das plantas ornitófilas estudadas, de maneira geral, corresponderam aos resultados encontrados para espécies visitadas por beija-flores (e.g., Faria e

Araújo 2010; Machado 2012; Araújo et al. 2013). Os valores estatisticamente iguais de energia (Cal) por flor entre o final da manhã e o final da tarde, para a maioria das espécies (60%), sugere secreção de néctar apenas no período da manhã sem taxas de reabsorção e/ou evaporação durante a tarde. Logo, espécies que apresentaram valores maiores de energia (Cal) por flor durante o período da tarde podem indicar secreção contínua (Palicourea macrobotrys, P. rigida e Lepidagathis floribunda) e espécies com valores maiores no período da manhã pode sugerir reabsorção e/ou evaporação do néctar no período da tarde (P. officinalis). Diferenças no padrão de secreção e reposição de néctar das espécies podem influenciar no forrageamento dos beija-flores já que estas aves são sensíveis às variações na quantidade de recurso, ajustando seu comportamento de acordo com a oferta de néctar (Justino et al. 2012). Contudo, seria interessante que mais mensurações fossem realizadas ao longo da longevidade das flores para avaliar de forma mais detalhada o padrão de produção de néctar, assim como verificar a frequência de visitas dos beija-flores em diferentes períodos do dia. Ao contrário do que outros estudos vêm demonstrando (e.g.,

Feinsinger e Colwell 1978; Arizmendi e Ornelas 1990; Araújo et al. 2013), não houve uma relação entre as características do néctar (volume, concentração e quantidade de açúcar) e o comprimento de corola. A ausência desta relação também foi encontrada em outras comunidades (Buzato et al. 2000; Canela 2006;

Faria e Araújo 2010), e de certa forma, pode ser explicada pelo fato da corola ter outras funcionalidades, como a de atração, seleção e orientação dos visitantes florais para uma polinização efetiva (Faria e Araújo

2010). 56

Geissomeria pubescens no PMSSC e Helicteres brevispira no PP foram as espécies estudadas que disponibilizaram maior quantidade de energia diária. Tal resultado pode ter sido consequência da densidade populacional bastante elevada de G. pubescens em comparação as outras espécies (459 indivíduos floridos em 6000 m2 de área amostrada) e, para H. brevispira, devido o alto número de flores abertas diariamente por indivíduo (34,33 ± 36,51 flores/indivíduo). A quantidade de calorias produzida por flor e o número médio de flores abertas diariamente por indivíduo são características interligadas que determinam o quanto de energia uma espécie vegetal pode oferecer aos beija-flores (Tschapka 2004).

Juntamente a isso, a densidade populacional das plantas representam a disponibilidade de energia oferecida e a frequência que uma determinada espécie pode ser reencontrada na área, característica que pode interferir no comportamento dos beija-flores (Franceschinelli e Bawa 2000).

De tal modo, a quantidade média de açúcar produzida por espécie de planta foi o fator que parece ter interferido com maior intensidade no comportamento de forrageamento dos beija-flores e na fidelidade

às flores nas áreas estudadas, sendo esta a única característica, significativamente, relacionada com a frequência de visitadas destas aves. Portanto, a principal unidade de seleção dos beija-flores parece ser a disponibilidade de recurso por espécie, demonstrando a capacidade espacial destas aves em rastrear os recursos (Stiles 1985; Cotton 2007). Em outra comunidade de plantas utilizadas por beija-flores no

Cerrado do Brasil Central, a disponibilidade de açúcar oferecida por espécie na área (por transecto) também foi o único parâmetro relacionado com a taxa de visitação dos beija-flores (Maruyama et al.

2013).

Considerando a disponibilidade diária de néctar (Cal) oferecida pelas plantas ornitófilas de sub- bosque ao longo do período de estudo, a área amostral do PMSSC (6000 m2) teria capacidade de manter mais de um indivíduo de beija-flor, diariamente, apenas no início do mês de junho. Enquanto isso, a do

PP não teria capacidade de suportar nem mesmo um indivíduo, diariamente, durante o ano. Desta forma, a disponibilidade relativamente baixa de calorias ofertada para os beija-flores nos dois fragmentos estudados forçam estas aves a utilizar plantas não ornitófilas como recurso alternativo para que possam manter suas necessidades energéticas diárias, característica comumente registrada no Cerrado (e.g., 57

Machado 2012; Araújo et al. 2013; Barbosa-Filho e Araujo 2013; Maruyama et al. 2013). Portanto, os beija-flores conseguem consumir muito mais energia nestes dois fragmentos vegetacionais estudados do que as estimativas apresentadas, sendo com isso, a capacidade suporte real destas áreas superiores aos valores considerados aqui.

Os indivíduos vegetais floridos no PMSSC e as flores abertas nas duas áreas estudadas estiveram agrupados formando manchas de recursos na maior parte do período analisado. A distribuição dos recursos florais, de forma agrupada, parece ser independente do tipo de formação vegetal, visto que em habitas mais abertos de Cerrado a mesma distribuição foi registrada (Machado 2012). Estudo realizado em Helicteres brevispira demonstrou que quanto maior for a agregação dos recursos florais, menor será o número de flores visitadas por planta pelos beija-flores, promovendo assim uma maior troca de pólen entre indivíduos vizinhos, diminuindo a possibilidade de autofecundação em espécies autocompatíveis

(Franceschinelli e Bawa 2000). No entanto, o efeito da distribuição dos recursos florais em plantas visitadas por beija-flores necessita ainda ser mais bem explorada. Já a distribuição aleatória encontrada para os indivíduos no PP pode estar vinculada a baixa densidade de plantas florescendo ao longo do período de estudo.

Composição e sazonalidade dos beija-flores

A riqueza de espécies de beija-flores registradas no PMSSC (cinco espécies) e no PP (seis espécies) foi, relativamente, baixa quando comparada a outras comunidades Neotropicais, como a Mata Atlântica

(e.g., Buzato et al. 2000), a Amazônia Colombiana (Lasprilla e Sazima 2004) e uma floresta do Equador

(Dziedzioch et al. 2003). Entretanto, é similar ao número de espécies encontradas em áreas mais secas, como as florestas secas do México (Arizmendi e Ornelas 1990), a Caatinga (Machado 2009), os capões do Pantanal Brasileiro (Araujo e Sazima 2003), assim como em outras comunidades do Cerrado (e.g.,

Araújo et al. 2011; Barbosa-Filho e Araujo 2013). Tendo como base os estudos desenvolvidos no

Cerrado, as espécies de beija-flores encontrados nos dois fragmentos pesquisados são, comumente, registradas, indicando serem comuns no bioma (e.g., Araújo et al. 2011; Machado 2012; Araújo et al.

2013). 58

O registro constante de Thalurania furcata e Phaethornis pretrei no PMSSC durante grande parte do ano (oito meses) pode estar associado à ocorrência de recursos disponíveis pelas plantas ornitófilas durante todos os meses estudados, proporcionando seguridade para que estas aves permaneçam no local.

Já no PP, ainda que não haja disponibilidade de recursos pelas plantas ornitófilas no sub-bosque durante todo o ano, em consequência do baixo número de espécies com esta síndrome de polinização, T. furcata foi registrada como uma espécie de beija-flor residente na área. Isso pode estar ligado a maior heterogeneidade ambiental da área, pois ela exibe diversas fitofisionomias do Cerrado caracterizando-se como um mosaico ambiental, na qual possibilita que os beija-flores dessa espécie forrageiem em outras espécies ornitófilas (e.g., Hypenia macrantha, Dyckia sp., Justicia sp.) e não-ornitófilas (e.g., Styrax ferrugineus), assim como em espécies ornamentais que se encontram na matriz urbana ao redor do fragmento. Desta forma, mesmo que as duas áreas estudadas não tenham um grande número de espécies ornitófilas de sub-bosque, estes fragmentos oferecem condições favoráveis para a permanência destas aves.

Visitas dos beija-flores e características das plantas visitadas

Thalurania furcata foi considerada uma “espécie-chave” (sensu Begon et al. 1996) nas duas comunidades estudadas, uma vez que foi a principal espécie de beija-flor visitante, interagindo com a maioria das plantas ornitófilas (10 espécies), além de ser o único ou o mais frequente polinizador de nove dentre as doze espécies vegetais analisadas. Este beija-flor também pode ser considerado generalista, aproveitando os recursos disponíveis nas áreas independentemente das características morfológicas das flores, como coloração, formato e tamanho da corola, quantidade e qualidade do recurso etc. Apesar de alguns estudos observarem espécies da subfamília Trochilinae como espécies-chave de determinadas comunidades (Araujo e Sazima 2003; Vasconcellos e Freitas 2007; Bueno 2012; Barbosa-Filho e Araujo

2013), o presente trabalho foi o primeiro a registrar T. furcata desempenhando tal papel, sobretudo em habitats florestais onde esta função é realizada, frequentemente, por espécies de Phaethornithinae (e.g.,

Abreu e Vieira 2004; Canela 2006; Araújo et al. 2013). 59

Neste estudo, Phaethornis pretrei (subfamília Phaethornithinae) foi considerado o segundo principal polinizador, visitando 50% (seis) das espécies ornitófilas observadas. Esta espécie de beija-flor interagiu, principalmente, com plantas que apresentaram flores com corola vermelha, visitando quatro das cinco espécies que exibiram tal característica. Apesar de não ter sido registrado visitas de P. pretrei em

Costus spiralis (a única planta com corola vermelha que não foi visitada por esse beija-flor), talvez por existir somente dois indivíduos na área amostral, esta ave, possivelmente, é visitante e polinizadora de tal espécie, já que houve formação natural de frutos (obs. pess.) e suas flores são adaptadas à polinização por

Phaethornithinae (Araújo e Oliveira 2007). Embora exista uma tendência das duas subfamílias de

Trochilidae se relacionarem a subconjuntos florais, com espécies de Phaethornithinae visitando plantas com corolas longas e espécies de Trochilinae visitando plantas com corolas mais curtas (Feinsinger e

Colwell 1978; Arizmendi e Ornelas 1990), não houve diferença no comprimento, assim como no diâmetro de abertura da corola, das flores exploradas por P. pretrei e Thalurania furcata. Desta forma, nas comunidades estudadas, P. pretrei parece ser mais seletivo apenas quanto à coloração e formato da corola, visitando predominantemente flores ornitófilas com corolas vermelhas e de tubo floral mais curvo.

Os beija-flores Chlorostilbon lucidus, Amazilia fimbriata e Amazilia lactea interagiram com poucas espécies ornitófilas no presente estudo. Estas aves estavam, basicamente, associadas a plantas da borda do ambiente florestal (Ipomoea hederifolia) ou próximas a ela (Helicteres brevispira, Palicourea rigida e

Palicourea officinalis). Do mesmo modo, os registros destas espécies de beija-flores nos bebedouros artificiais sempre eram próximos à borda da floresta. Com isso, apesar de no Cerrado estas aves poderem utilizar um mosaico de formações vegetacionais (Araújo et al. 2013), estas três espécies de beija-flores podem preferir forragear em áreas mais abertas ou no dossel da floresta, como a maioria das espécies da subfamília Trochilinae (Feinsinger e Colwell 1978; Stiles 1981). Eupetomena macroura também foi uma espécie pouco comum no presente estudo, talvez por buscar recurso com frequência na matriz urbana

(obs. pess.), porém foi observado algumas vezes no interior das matas. Este beija-flor visitou apenas as flores de Heliconia psittacorum, sendo esta planta a que disponibilizou uma maior quantidade de calorias por flor. Espécies maiores de Trochilidae, como E. macroura, são normalmente associadas a plantas com 60 alta quantidade de recurso. Contudo, as visitas deste beija-flor em H. psittacorum pode ter sido influenciada pela presença de indivíduos de Inga sp. florescendo muito próximos as plantas de H. psittacorum no PMSSC. Inga sp. é uma planta arbórea não-ornitófila que apresenta muitas flores abertas diariamente, sendo constantemente visitadas por E. macroura.

Todas as espécies ornitófilas estudadas foram visitadas por beija-flores, exceto Bromelia goyazensis

(Bromeliaceae). Isso pode ser resultado da baixa abundância de indivíduos desta espécie no período de estudo (um indivíduo) e, consequentemente, da baixa quantidade de recursos oferecidos, sendo esta

última característica, fortemente, relacionada com a frequência de visitas dos beija-flores. Entretanto, alguns aspectos florais, como a produção de néctar, a corola tubulosa e a coloração rosa das pétalas e brácteas mais internas parecem ser atrativas para as borboletas, uma vez que estes insetos visitaram as flores de B. goyazensis, contactando os órgãos sexuais atuando como polinizadores. Essa função complementar de insetos polinizadores parece ser comum para algumas espécies ornitófilas, principalmente da família Bromeliaceae, como Ananas ananassoides (Stahl et al. 2012), Hohenbergia ramageana e Aechmea bromeliifolia (Santana e Machado 2010). Já a hercogamia, presente em 80% das espécies, é uma característica bastante comum e difundida em diversas famílias de Angiospermas, sendo tradicionalmente interpretado como uma adaptação para reduzir o contato do pólen com o estigma da mesma flor (Webb e Lloyd 1986), uma característica que pode diminuir a autofecundação em espécies autocompatíveis, como Dicliptera squarrosa (Matias, R., dados não publicados).

As espécies de beija-flores que foram registradas visitando o maior número de espécies ornitófilas nas comunidades estudadas (Thalurania furcata e Phaethornis pretrei), também foram as principais espécies visitantes no trabalho de Araújo et al. (2013), no qual foi desenvolvido em diversas fitofisionomias do Cerrado. Porém, a hierarquia de importância dessas aves foi oposta entre os trabalhos, pois T. furcata (Trochilinae) foi o principal visitante no presente estudo, enquanto que P. pretrei

(Phaethornithinae) foi o que desempenhou esta função em Cerrado de Uberlândia (Araújo et al. 2013).

Um “ajustamento ecológico” entre T. furcata (principal beija-flor visitante) e as plantas ornitófilas pode estar ocorrendo nas comunidades pesquisadas, uma vez que as espécies apresentaram comprimento da 61 corola dentro de uma faixa, relativamente, estreita e com valor médio para as comunidades de 21,15 ±

7,21 mm (10 espécies), correspondente ao comprimento do bico de T. furcata (19-20 mm; Grantsau

1989). A partir desse ponto de vista, a suposição é de que T. furcata tenha fenótipos, evolutivamente, otimizados para as comunidades em particular. Contudo, a mudança na participação das duas subfamílias de beija-flores no papel principal de polinizador ainda é pouco investigada, podendo essa participação estar vinculada a vários fatores, como a composição de plantas na comunidade, preferência de forrageio em determinados habitats ou estratos da vegetação, distribuição biogeográfica e demanda energética de cada espécie animal.

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Tabelas e Figuras

Tabela 1. Área de ocorrência, hábito, morfologia e biologia floral das espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. PMSSC (Parque Municipal do Setor Santa Cruz), PP (Pasto do Pedrinho). n: número de flores. Formato da Início da Duração da Início liberação Família/Espécie vegetal Ambiente Hábito Cor da flor Odor flor antese (n) antese (n) de pólen Acanthaceae Dicliptera squarrosa PMSSC Sub-arbusto Vermelho Goela Ausente 05:00h (21) 1-2 dias (20) Início da antese Geissomeria pubescens PMSSC Sub-arbusto Vermelho Tubo Ausente 05:30h (16) 2 dias (15) Início da antese Lepidagathis floribunda PMSSC/PP Sub-arbusto Rosa Tubo Ausente 05:15h (18) 1-2 dias (18) Início da antese Ruellia brevifolia PMSSC Sub-arbusto Vermelho Goela Ausente 05:30h (17) 1-2 dias (17) Início da antese Bromeliaceae Bromelia goyazensis PP Erva Rosa Tubo Ausente ...... Convolvulaceae Ipomoea hederifolia PMSSC Liana Vermelho Tubo Ausente 05:25h (18) 1 dia (16) Início da antese Costaceae Costus spiralis PMSSC Erva Vermelho Tubo Ausente ...... Heliconiaceae Heliconia psittacorum PMSSC Erva Laranja Tubo Ausente 04:30h (8) 1 dia (8) Início da antese Malvaceae Helicteres brevispira PP Arbusto Amarelo Estandarte Ausente 04:30h (15) 1 dia (15) Início da antese Rubiaceae Palicourea macrobotrys PMSSC Arbusto Amarelo Tubo Ausente 04:30h (15) 1 dia (15) Início da antese Palicourea officinalis PP Sub-arbusto Laranja Tubo Ausente 04:15h (26) 1 dia (26) Início da antese Palicourea rigida PP Arbusto Amarelo Tubo Ausente 04:15h (17) 1 dia (17) Início da antese

Tabela 2. Morfometria floral das espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. As espécies estão ordenadas de acordo com o comprimento da corola. DP: desvio padrão; N: número de flores. U e p são valores de Mann-Whitney comparando o comprimento dos estames e pistilo. Letras diferentes na mesma linha indicam diferenças estatisticamente significativas (p<0,05). Mensurações em mm: mediana ± DP (N) Mann-Whitney Espécie Comprimento da Comprimento dos Comprimento do Diâmetro corola U p corola estames pistilo Heliconia psittacorum 29,76 ± 1,31 (30) 8,09 ± 0,92 (30) 37,82 ± 1,35 (30)a 37,31 ± 2,02 (30)a 383,0 0,3219 33,98 ± 2,99 (36)a 53,0 <0,0001 Lepidagathis floribunda1 28,95 ± 2,34 (36) 5,15 ± 0,48 (36) 43,39 ± 4,19 (36)b 38,82 ± 2,98 (36)a 226,0 <0,0001 Ipomoea hederifolia 27,53 ± 1,22 (30) 3,48 ± 0,17 (30) 35,75 ± 1,58 (30)a 37,59 ± 1,61 (30)b 215,0 0,0005 Ruellia brevifolia 26,03 ± 2,16 (33) 10,45 ± 1,08 (33) 25,27 ± 2,05 (33)a 26,74 ± 2,99 (32)a 420,0 0,1564 Geissomeria pubescens 24,99 ± 1,13 (30) 4,20 ± 0,36 (30) 23,82 ± 1,38 (30)a 26,68 ± 1,15 (30)b 33,5 <0,0001 Dicliptera squarrosa 21,36 ± 1,61 (30) 5,34 ± 0,69 (30) 28,43 ± 2,36 (30)a 32,03 ± 3,42 (30)b 182,0 <0,0001 Palicourea macrobotrys 14,61 ± 0.76 (30) 3,25 ± 0,23 (30) 11,56 ± 0,42 (30)a 13,20 ± 0,59 (30)b 11,0 <0,0001 Helicteres brevispira2 13,17 ± 0,77 (30) 2,47 ± 0,39 (30) 75,14 ± 8,48 (29)a 79,85 ± 8,67 (28)b 270,0 0,0196 14,26 ± 1,22 (20)a 6,34 ± 0,89 (20)b 0,0 <0,0001 Palicourea rigida3 12,79 ± 1,27 (36) 3,82 ± 0,23 (36) 9,73 ± 0,35 (16)a 14,45 ± 1,34 (16)b 0,0 <0,0001 11,17 ± 0,77 (20)a 6,58 ± 0,42 (20)b 0,0 <0,0001 Palicourea officinalis3 12,33 ± 1,05 (40) 3,15 ± 0,26 (40) 7,87 ± 0,39 (20)a 12,05 ± 0,38 (20)b 0,0 <0,0001 1 Espécie com estames didínamos; 2 Espécie com androginóforo; 3 Espécie exibindo dois morfos florais (distilia).

Tabela 3. Características do néctar das espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central (mediana ± desvio padrão). Coluna grupo de flores: (1°) néctar mensurado entre 09:30-11:00 horas e (2°) néctar mensurado entre 15:30-17:00 horas, entre parênteses o número amostral. U e p são valores de Mann-Whitney comparando os dois valores de energia/flor. Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas (p<0,05). PMSSC (Parque Municipal do Setor Santa Cruz), PP (Pasto do Pedrinho). Flores Concentração Açúcar/flor Energia/flor Mann-Whitney Área estudada/Espécies Volume (μl) (n) de açúcar (%) (mg) (Cal) U p PMSSC 1° (20) 8,43 ± 3,38 21 ± 2,21 1,87 ± 0,77 7,49 ± 3,09a Dicliptera squarrosa 2° (21) 8,95 ± 4,76 24 ± 3,53 2,20 ± 1,13 8,82 ± 4,51a 187,0 0,5486 1° (7) 38,25 ± 12,59 23 ± 1,89 9,51 ± 2,76 38,05 ± 11,03a Heliconia psittacorum 2° (5) 34,21 ± 17,86 22 ± 2,19 8,20 ± 4,36 32,81 ± 17,44a 14,0 0,5698 1° (16) 4,30 ± 2,20 17 ± 6,02 0,73 ± 0,43 2,93 ± 1,72a Ruellia brevifolia 2° (16) 3,95 ± 1,58 20,50 ± 5,81 0,87 ± 0,38 3,46 ± 1,51a 110,0 0,4975 1° (18) 5,44 ± 2,95 18 ± 3,10 1,04 ± 0,50 4,14 ± 2,00a Palicourea macrobotrys 2° (15) 9,83 ± 3,45 17 ± 1,33 1,63 ± 0,54 6,53 ± 2,17b 71,0 0,0207 1° (18) 5,70 ± 3,46 21 ± 2,75 1,30 ± 0,86 5,21 ± 3,42a Lepidagathis floribunda 2° (23) 6,84 ± 3,63 25 ± 2,83 1,82 ± 1,09 7,29 ± 4,35b 132,0 0,0488 1° (22) 3,42 ± 1,73 16 ± 2,27 0,53 ± 0,28 2,12 ± 1,11a Geissomeria pubescens 2° (20) 3,95 ± 2,32 14,50 ± 3,24 0,62 ± 0,51 2,48 ± 2,03a 197,5 0,5710 1° (15) 5,44 ± 3,26 26 ± 7,22 1,70 ± 0,99 6,81 ± 3,97a Ipomoea hederifolia 116,0 0,8744 2° (16) 6,06 ± 2,76 25 ± 4,75 1,48 ± 0,82 5,93 ± 3,26a PP 1° (14) 27,81 ± 9,88 17,50 ± 3,60 5,43 ± 2,24 21,71 ± 8,94a Helicteres brevispira 2° (10) 26,50 ± 12,56 24 ± 3,91 5,61 ± 2,89 22,44 ± 11,56a 57,0 0,4465 1° (18) 12,64 ± 6,61 16 ± 4,44 1,99 ± 1,57 7,95 ± 6,29a Palicourea rigida 2° (18) 22,02 ± 6,14 16,50 ± 2,82 3,67 ± 1,76 14,69 ± 7,04b 66,0 0,0024 1° (15) 12,98 ± 1,78 19 ± 1,53 2,65 ± 0,46 10,62 ± 1,85a Palicourea officinalis 2° (18) 5,09 ± 2,50 19 ± 1,46 1,06 ± 0,47 4,22 ± 1,89b 1,0 <0,0001 1° (17) 3,51 ± 1,28 21 ± 2,67 0,75 ± 0,38 2,99 ± 1,52a Lepidagathis floribunda 69,5 0,0036 2° (19) 5,44 ± 2,59 24 ± 2,46 1,53 ± 0,75 6,11 ± 3,02b

Tabela 4. Número de flores por indivíduo, estimativa do número de indivíduos florescendo na área amostral (6000 m2) e recompensa energética diária das plantas ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. Coluna recompensa energética (indivíduo e população): (1°) corresponde ao cálculo com o néctar mensurado entre 09:30- 11:00 horas e (2°) com o néctar mensurado entre 15:30-17:00 horas. PMSSC (Parque Municipal do Setor Santa Cruz), PP (Pasto do Pedrinho). Número de Número de indivíduos Recompensa energética (Cal) Área estudada/Espécies flores/indivíduo florescendo Indivíduo População PMSSC 1° 51,84 486,20 Dicliptera squarrosa 6,93 ± 9,22 16 2° 61,00 572,00 1° 50,20 156,40 Heliconia psittacorum 1,32 ± 0,55 6 2° 43,28 134,84 1° 3,52 86,88 Ruellia brevifolia 1,20 ± 0,58 93 2° 4,16 103,52 1° 48,04 108,16 Palicourea macrobotrys 11,55 ± 8,7 3 2° 75,32 169,52 1° 9,88 13,52 Lepidagathis floribunda 1,90 ± 1,81 15 2° 13,84 27,56 1° 11,12 1490,84 Geissomeria pubescens 5,24 ± 7,13 459 2° 13,00 1744,00 1° 110,64 214,20 Ipomoea hederifolia 16,17 ± 17,71 4 2° 96,32 186,48 PP 1° 745,64 1342,28 Helicteres brevispira 34,33 ± 36,51 3 2° 770,36 1386,80 1° 79,60 106,12 Palicourea rigida 10,00 ± 5,72 3 2° 146,80 195,68 1° 28,32 84,80 Palicourea officinalis 2,67 ± 1,53 3 2° 11,32 33,92 1° 4,16 13,52 Lepidagathis floribunda 1,38 ± 0,65 6 2° 8,44 27,56

Tabela 5. Frequência de visitas das espécies de beija-flores (l= visitas legítimas; i= visitas ilegítimas) às plantas ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A frequência de visitas corresponde ao número total de visitas/horas total de observação. PMSSC (Parque Municipal do Setor Santa Cruz), PP (Pasto do Pedrinho).

Espécies de beija-flores

Área estudada/Espécie Frequência Horas de

de visitação observação

lactea

pretrei furcata

lucidus total total

Amazilia Amazilia

fimbriata

macroura

Thalurania

Phaethornis

Eupetomena Chlorostilbon PMSSC Costus spiralis ...... 0,29 (i) 0,29 24:00 Dicliptera squarrosa ...... 0,17 (l) 1,55 (l/i) 1,72 36:00 Geissomeria pubescens ...... 0,03 (l) 1,28 (l) 1,31 36:00 Heliconia psittacorum ...... 0,04 (l) 0,07 (l) 0,63 (l) 0,74 27:00 Ipomoea hederifolia X (l) ... 0,04 (l) ... 0,25 (l) X (l) 0,29 24:00 Lepidagathis floribunda ...... 0,13 (l/i) 0,25 (l/i) 0,38 24:00 Palicourea macrobotrys ...... 0,17 (l) 0,17 24:00 Ruellia brevifolia ...... 0,17 (l) ... 0,17 24:00 PP Bromelia goyazensis ...... 10:30 Helicteres brevispira 0,21 (l) ... 0,25 (l) ...... 0,83 (l/i) 1,29 24:00 Lepidagathis floribunda ...... 0,21 (l) 0,08 (l) 0,29 24:00 Palicourea officinalis ...... 0,04 (l) ...... 0,13 (l) 0,17 24:00 Palicourea rigida ... 0,08 (l) ...... 0,54 (l) 0,62 24:00 X= visitas esporádicas registradas durante outras atividades de campo, por isso não quantificadas; ...= ausência de registro de visitas.

Fig 1. Espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: Dicliptera squarrosa (Acanthaceae), B: Geissomeria pubescens (Acanthaceae), C: Lepidagathis floribunda (Acanthaceae), D: Ruellia brevifolia (Acanthaceae), E: Bromelia goyazensis (Bromeliaceae), F: Ipomoea hederifolia (Convolvulaceae), G: Costus spiralis (Costaceae), H: Heliconia psittacorum (Heliconiaceae), I: Helicteres brevispira (Malvaceae), J: Palicourea macrobotrys (Rubiaceae), K: Palicourea officinalis (Rubiaceae), L: Palicourea rigida (Rubiaceae).

Fig 2. Fenologia de floração das espécies ornitófilas de sub-bosque registradas em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A intensidade da floração é dada pela espessura da linha baseado nas categorias de Fournier 1974. Faixa branca corresponde à estação seca e faixa cinza corresponde à estação chuvosa. a: sensu Newstrom et al. 1994.

Fig 3. Quantidade de energia (em calorias) ofertada aos beija-flores e capacidade suporte em 6000 m2 de dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: quantidade de energia disponível no Parque Municipal do Setor Santa Cruz (PMSSC), B: capacidade suporte no PMSSC, C: quantidade de energia disponível no Pasto do Pedrinho (PP) e D: capacidade suporte no PP. Linhas contínuas (O) e pontilhadas (△) representam valores considerando o néctar mensurado entre 09:30-11:00 e 15:30-17:00, respectivamente.

Fig 4. Índices de dispersão (variância/média) do número de indivíduos floridos e flores abertas nas parcelas de dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: indivíduos floridos no transecto do Parque Municipal do Setor Santa Cruz (PMSSC), B: flores abertas no transecto do PMSSC, C: indivíduos floridos no transecto do Pasto do Pedrinho (PP) e D: flores abertas no transecto do PP. Período de estudo sem o índice de dispersão (interrupção da linha) indica ausência de indivíduos floridos e flores abertas nas parcelas. Dados transformados (log).

Fig 5. Espécies de beija-flores registradas durante os meses de estudo em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. Linhas contínuas: PMSSC, Linhas pontilhadas: PP. Faixa branca: estação seca, Faixa cinza: estação chuvosa.

Fig 6. Principais espécies de beija-flores registrados nos dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: Thalurania furcata, principal beija-flor visitante nas comunidades estudadas, interagindo ilegitimamente com Costus spiralis (Costaceae), B: Phaethornis pretrei, segundo principal beija-flor nas comunidades estudadas, visitando legitimamente Lepidagathis floribunda (Acanthaceae).

Fig 7. Variação do comprimento (A) e diâmetro de abertura da corola (B) das flores exploradas pelas duas principais espécies de beija-flores visitantes em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. Não foi registrada diferença significativa entre o comprimento (p= 0,1753; U= 15,5) e diâmetro de abertura da corola (p= 0,1116; U= 13,5) das flores exploradas pelas duas espécies.

Fig 8. Relação entre a frequência de visitas e a quantidade média de açúcar (mg) produzida na área amostral (6000 m2) por população de planta (único fator relacionado com a taxa de visitação) em dois fragmentos de Cerrado do município de Catalão, Goiás, Brasil Central. A: considerando o néctar mensurado entre 09:30-11:00 horas (rs= 0,4894; p= 0,0098) e B: entre 15:30-17:00 horas (rs= 0,5030; p= 0,0087). 78

CAPÍTULO 3

Pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in

central Brazil

Capítulo submetido à revista Botany em 23/08/2013

Aceito para publicação em 10/01/2014

doi: 10.1139/cjb-2013-0211

Pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil

Abstract: Specialized plants like those in genus Geissomeria Lindl. (Acanthaceae) seem to depend directly on pollination by hummingbirds for reproduction. The goal of this study was to investigate the pollination biology of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest fragment in the municipality of Catalão, state of Goiás, Brazil, including aspects of morphology, floral biology, energy availability from nectar, and reproductive system. Geissomeria pubescens has pendulous red flowers, tubular corolla, diurnal anthesis, and no odor. These floral traits characterize G. pubescens as an ornithophilous species. The total amount of energy available from nectar was 8.60 ± 2.87 cal·flower–1, and each individual produced up to 22.53 cal·day–1. Based on the resources offered by G. pubescens, the fragment studied may support up to 94.6 hummingbirds during the peak of nectar availability.

Hummingbirds were the only flower visitors, and Thalurania furcata (Gmelin, 1788) was the main pollinator. Flowers from manual cross- and self-pollination treatments produced fruits, but fruit set was low compared with open pollination. These results, along with the lack of fruit set from agamospermy and spontaneous selfing, demonstrate the importance of hummingbirds for pollen flow and, consequently, for fruit formation in G. pubescens.

Key words: carrying capacity, hummingbirds, ornithophily, reproductive system, Thalurania furcata.

Introduction

Interactions between plants and pollinators form a key ecological relationship in terrestrial ecosystems because they are fundamental for the reproductive success, regeneration, and persistence of plants (Ramalho and Batista 2005). Specialized plants like those in the genus Geissomeria Lindl.

(Acanthaceae) seem to rely on pollination by hummingbirds for reproduction, and these birds also rely on these specialized plants offering reliable resources unavailable to other organisms (Castellanos et al.

2004). The genus Geissomeria includes 15 species distributed in Central and South America (Mabberley 80

1997), with ~12 species in Brazil (Braz et al. 2002). The pollination ecology of this genus has been studied for Geissomeria longiflora Lindl. (Araújo 2010), Geissomeria perbracteosa Rizzini (Pereira

1998), Geissomeria schottiana Nees (Abreu and Vieira 2004; Braz et al. 2000), and Geissomeria tetragona Lindau (Faria and Araújo 2010a). Both the family and the genus have flowers with an ornithophilous syndrome, and visits by hummingbirds are common (Abreu and Vieira 2004; Braz et al.

2000; Faria and Araújo 2010a, 2010b; Faegri and Van der Pijl 1979).

Ornithophilous plants have tubular corollas with a small diameter; strong, contrasting coloration; no odor; diurnal anthesis; spatial separation between the nectar chamber and the reproductive organs; flexible pedicels that allow flowers to assume a horizontal or pendulous position; and nectar as the main reward (Castellanos et al. 2004; Faegri and Van der Pijl 1979; Grant and Grant 1968). Plants with specialized floral traits (e.g., the ornithophilous Geissomeria species) receive highly specialized visitors.

As a consequence, in fragmented areas these pollination systems are more vulnerable to disruption because the pollinators are more susceptible to being lost (Franceschinelli et al. 2003; Waser et al. 1996).

Hummingbirds represent the largest group of vertebrate pollinators in the neotropics and are the most representative and specialized group of nectarivorous birds, comprising 2%-15% of angiosperm pollinators (Bawa 1990; Feinsinger 1983; Stiles 1981). Hummingbirds belong to the family Trochilidae, which is subdivided into two subfamilies, Phaethornithinae and Trochilinae (Stiles 1981). Trochilinae includes species with ample variation in bill shape and foraging strategies (Stiles and Freeman 1993), generalized behavior, and overlap in resource use (Stiles 1978). In contrast, Phaethornithinae species tend to have long, curved bills and are usually high-reward trapliners (Buzato et al. 2000; Feinsinger and

Colwell 1978).

The total amount of energy (in terms of calories) in a flower may vary widely, affecting the behavior of nectarivorous animals like hummingbirds (Abrol 2005) Although nectar produced by flowers is not the only food source used by hummingbirds, this resource provides most of the energy these birds require to fly continually (Sick 1997). Consequently, the amount of nectar available in a given area may directly affect the hummingbirds’ foraging behavior and the number of flowers visited (Rojas and Ribon 81

1997). Hummingbirds must visit hundreds of flowers throughout the day so that their high energetic demand is counterbalanced by the consumption of high amounts of nectar (Stiles 1995).

Differences in floral morphology (e.g., length and curvature of corolla tubes) among ornithophilous species may affect the efficiency of nectar extraction by different hummingbird species based on bill morphology, which may strongly influence flower choice by these birds (Stiles 1981). Differences in bill length and shape among sympatric hummingbird species may result from selection for divergence in resource use to reduce interspecific competition, favoring coevolution with certain plant species (Brown and Bowers 1985; Stein 1992). As such, bill traits, in addition to other morphological traits (e.g., body weight, body length, and wing area), can result in resource partitioning among hummingbirds within a given community (Feinsinger and Colwell 1978). In many cases, this coevolutionary process is an important factor for the assembly of hummingbird communities (Buzato et al. 2000).

Studies of pollination biology contribute to our understanding of the systems involved in plant- pollinator interactions, helping to address important ecological and evolutionary questions (Bawa 1990).

These questions include the degree of interdependence between plants and animals, the reproductive biology of plant communities, and issues related to resource availability for pollen vectors (Smith-

Ramírez et al. 2005). The goal of this study was to investigate the pollination biology of G. pubescens

(Acanthaceae) in a forest fragment, taking into account morphology, floral biology, energy availability from nectar, and the reproductive system. Since this study was carried out in an urban forest remnant with increasing human pressure, it is relevant for establishing policies for the conservation of local vegetation.

Material and methods

Study area

Field work was carried out during the flowering season of G. pubescens in 2011, 2012, and 2013 in the Parque Municipal do Setor Santa Cruz, a forest fragment of Cerrado (the Brazilian Savanna) within the urban perimeter of Catalão, in the state of Goiás, Brazil (18°09'17'' - 18°09'51''S e 47°55'22'' -

47°55'35''W, 885 m above sea level). In the early 1950s, this area belonged to the Ministry of Agriculture 82 and included ~179.08 ha. In the early 1980s, however, management of the site was transferred to the city of Catalão. The forest area has been steadily depleted over 63 years to establish settlements and construct public and private buildings (Stacciarini 1991). Currently, the park has approximately 28.48 ha and bears considerable human impact as a result of unlimited access to trails throughout the area, trash accumulation, and border effect. The forest remnant includes both semideciduous dry forest and gallery forest (sensu Ribeiro and Walter 2008). The climate in the region is Aw (Köppen 1948) with two well- defined seasons: a cold, dry season from May to September and a warm, rainy season from October to

April. Average precipitation is 1500 mm, with moderate temperatures between 22 and 27 °C all year long

(Klink and Machado 2005).

Floral biology and morphology

Time of flower anthesis (16 flowers from 5 individuals), flower longevity (15 flowers from 10 individuals), stigmatic receptivity (49 flowers from 28 individuals), and pollen viability (29 flowers from

17 individuals) were observed directly in the field and in the laboratory using collected flowers. The beginning of anthesis was defined as the opening of corolla lobes, while the ending was marked by changes in flower appearance (e.g., loss of sheen, color changes, and wilting). Pollen viability was estimated using 1% acetic carmine (Radford et al. 1974). Pollen grains were collected from 15 first-day and 14 second-day flowers, twice a day (at 0800 and 1600 h). One hundred pollen grains were counted under an optical microscope, and cytoplasm staining was used as evidence of pollen viability.

Three tests of stigmatic receptivity were applied on both firstand second-day flowers because of the

48 h lifespan: (1) adhesion of pollen grains to the stigmatic surface through manual pollination of first- and second-day flowers (Dafni 1992), (2) glycerinated Sudan III (37 flowers) (Johansen 1940), and (3)

3% hydrogen peroxide (41 flowers) (Dafni et al. 2005). For the first test, 24 first-day and 25 second-day flowers were hand-pollinated twice daily (0700 and 1600). Flowers used for pollination were bagged with nylon mesh bags ahead of time and were collected and fixed in 70% alcohol 2 h after treatment. Pollen adhesion to the stigma through pollen tube growth was considered a signal of receptivity, since pollen grains on flowers with a nonreceptive stigma would have fallen off after being submerged in alcohol. 83

Styles were stained with 1% acetic carmine to improve visualization of pollen grains attached to the stigmatic surface.

Thirty flowers from 15 individuals were fixed in 70% alcohol for morphometric analyses using a digital caliper with a precision of 0.01 mm. Measurements included the “effective” length of the corolla tube (Wolf et al. 1976), diameter of entrance and base of tube, stamen length (distance from the base of the corolla to the midpoint of the anther), and pistil length (distance from the base of the corolla to the tip of the stigma). Median and standard deviation were calculated for each measurement. A Mann-Whitney

U test was used to test for the occurrence of herkogamy (separation between anthers and stigma) (Ayres et al. 2007).

Nectar and available energy

Flowers bagged during pre-anthesis with mesh nylon bags were used to measure total nectar volume, sugar concentration, and total sugar amount (20 flowers from 11 individuals). Nectar volume was measured using 10 μL microcapillary tubes, and sugar concentration was measured using a portable refractometer. The amount of sugar in the nectar was determined using the protocol in Galetto and

Bernardello (2005). Since G. pubescens secretes sugar continuously (G.M. Rezende, unpublished data,

2011), measurements were made only at the end of anthesis. The amount of energetic reward (in calories) per flower and per individual (multiplying the number of calories per flower by the average number of open flowers per individual per day) was calculated based on the relationship presented by Galetto and

Bernardello (2005), converting milligrams of sugar into calories (1 mg of sugar equals 4 cal or 16.8 J).

Field observations were made every two weeks from September 2012 to August 2013 to analyze the amount of energy (in calories) offered by G. pubescens to hummingbirds. Observations were made on a pre-existing trail 1000 m long by 6 m wide, with 3 m on each side of the trail, for a total sampled area of

6000 m2. Energy availability was estimated by multiplying the amount of energy per flower (in calories) by the number of open flowers in the sampling area on the date of the observation. For this analysis, as well as for the amount of energy produced per individual per day, half of the amount of the caloric value 84 produced by a flower was used, since the measurements were taken only at the end of the second day, while this value requires a daily estimate of nectar production. The resources were assumed to have a uniform distribution. The calculated value of energy availability for 6000m2 (see above) was estimated to an area of 284 800 m2 (28.48 ha), which represents the total area of the fragment. Thus, it was possible to analyze the number of hummingbirds that G. pubescens could sustain daily in the study area, assuming the hummingbirds need at least 6000 cal to fulfill their daily energetic requirements (Carpenter 1983).

Floral visitors

Focal observations were carried out in three distinct patches (minimum distance among patches around 60 m), from 0600 to 1800, for a total of 36 h of observation distributed among seven nonconsecutive days. For each visit, visitor species, behavior, and time of visit were recorded.

Hummingbirds were identified through direct field observation and photographs and with the aid of specialized publications (Grantsau 1989). The importance of each visiting species as a pollinator of G. pubescens was determined based on behavior (pollinator or nectar robber) and on the relative proportion of visits. The species with the most frequent, legitimate visits (i.e., frontal head or bill contacted anthers and stigma) was classified as the main pollinator. Occasional pollinators visited flowers sporadically compared with the main pollinator, but those visits were also legitimate. Although G. pubescens flowers may last up to 2 days, there were no nocturnal observations of visitation; nocturnal visits were assumed to be absent based on the pollination syndrome.

Reproductive system

The reproductive system of G. pubescens was evaluated through hand-pollination treatments using

292 flowers in six patches (minimum distance among patches around 25 m). Each patch was treated as a single individual because G. pubescens propagates vegetatively (personal observation). Flowers were bagged before anthesis with nylon mesh bags, except for the open pollination treatment, where flowers were simply marked. In total, there were five treatments: (1) manual self-pollination (n = 50) - pollen grains from a given flower were deposited manually on its own stigma; (2) spontaneous self-pollination 85

(n = 51) - flower buds received no further treatment after bagging; (3) agamospermy (n = 31) - flower buds were emasculated before anthesis and kept bagged without further manipulation; (4) open pollination (controls) (n = 53) - flowers were marked and left exposed for pollinator visitation to determine natural fruit set; (5) crosspollination (n = 107) - flowers were pollinated with pollen from individuals from other patches. For the cross-pollination treatment, 57 flowers were emasculated and 50 were left intact because emasculation might affect flower function in G. pubescens. However, the fruit set was very low, preventing a separate analysis of emasculated and intact flowers. Fruit set was used as a measure of pollination success.

Results

Floral biology and morphology

Geissomeria pubescens is a subshrub that occurs in patches and is normally associated with canopy gaps. This species is a Cerrado native (Mendonça et al. 2008) and is frequently encountered in natural areas. Each individual of G. pubescens had 5.24 ± 7.13 (n = 459) open flowers per day throughout the flowering period (April until August). Flowers are arranged into terminal or axillary racemes (9.10 ± 8.45 inflorescences per individual, Fig. 1). Each inflorescence produced an average of 13.61 ± 4.10 (n = 46) flowers. Flowers are zygomorphic, with a pentamerous, pubescent Green calyx. The red corolla has no odor and is tubular, pubescent, pendulous, slightly curved, with five short lobes bearing nectar guides near the entrance of the tube (Fig. 1). The length of the corolla tube is 24.99 ± 1.13 mm (n = 30). The diameters of the entrance and the base of the tube are 4.20 ± 0.36 mm and 1.58 ± 0.16 mm, respectively.

The androecium has one staminode and four homodynamous, dialystaminous, epipetalous stamens

(23.82 ± 1.38 mm in length) with dorsifixed monothecous anthers. The pistil is 26.68 ± 1.15 mm long with a superior ovary and a terminal white style with a reddish tip. The stigma is shaped like a cup, and the receptive surface seems to be located on the internal surface of the concavity. The pistil is significantly longer than the anthers (U = 33.5; p < 0.0001), characterizing approach herkogamy. 86

The flowers of G. pubescens open mostly between the hours of 0515 and 0600, but a few flower buds open throughout the day. Flowers last approximately 2 days; near the end of anthesis, the corolla wilts and remains attached to the receptacle for one to 2 days afterwards. The anthers dehisce inside the flower bud before anthesis. Pollen viability varied between 95.6% and 98.5%. The test of pollen grains adhesion to the stigmatic surface (test 1) demonstrated receptivity of stigmas during the whole period of anthesis. The Sudan III and hydrogen peroxide tests (tests 2 and 3, respectively) did not detect any receptivity and, thus, were not effective for G. pubescens.

Nectar and available energy

Two days after floral anthesis, flowers accumulated 10.27 ± 3.54 μL of nectar, with a sugar concentration of 19.70% ± 2.41%. On average, the nectar removed from each flower had 2.15 ± 0.72 mg of sugar, which corresponds to a caloric reward of 8.60 ± 2.87 cal·flower–1. Thereby, the daily caloric production per flower was 4.30 cal·flower–1. Thus, the amount of energetic reward offered by each individual during the flowering period was 22.53 cal·day–1.

Geissomeria pubescens offered rewards to hummingbirds from the end of April until the end of

August. The amount of energy available peaked at the end of May and early June (7275.6 and 11 975.5 cal, respectively, in a sampling area of 6000 m2). Taking into consideration only the resources provided by G. pubescens, the minimum amount of calories to fulfill the daily energetic requirements of a hummingbird (6000 cal) and a total area of 28.48 ha, the study site could potentially maintain between 0.1

(August) and 94.6 hummingbird individuals (early June) per day during the flowering period of G. pubescens (Fig. 2).

Floral visitor

The flowers of G. pubescens were visited exclusively by hummingbirds for a total of 47 visits during the observation period. Thalurania furcata (Gmelin, 1788), the main pollinator, was responsible for 46 of those visits (97.9%). Since this species has sexual dimorphism, it was possible to separate visits by sex; the males T. furcata (Fig. 3A) were responsible for 37 of the visits, while the females (Fig. 3B) 87 visited the flowers nine times. Phaethornis pretrei (Lesson & Delattre, 1839), an occasional pollinator, was recorded only once visiting flowers (2.1% of the total) (Table 1). All visits happened between 0700 and 1700 h, with the peak of activity between 1000 and 1500 h (Fig. 4). Several flowers within the same patch received legitimate visits by hummingbirds. During each visit, the hummingbird hovered in front of the flowers before inserting its bill in the corolla tube to collect nectar, touching the stigma and anthers with the upper base of the bill. No instances of nectar robbing were observed.

The males of T. furcata visited flowers throughout the day, with visit bouts between 15 min and 2 h long, depending on the time of day. The movement pattern in search of resources within the study area was typical traplining behavior. However, there were two antagonistic interactions, one between two males and another with an unidentified butterfly species that was flying through a patch of G. pubescens.

Reproductive system

The pollination treatments that resulted in fruit formation were open pollination (control) (26.4%), cross-pollination (0.9%), and manual self-pollination (2.0%). However, the cross- and manual self- pollination treatments resulted in very low fruit set, close to 0%, which was observed in spontaneous self- pollination and agamospermy (Table 2). Fruit formation took between 40 and 50 days, and the fruits were loculicidal capsules.

Discussion

The floral traits of G. pubescens, such as diurnal anthesis, tubular corolla with a small diameter, red petals with nectar guides at the entrance of the tube, pendulous flowers, lack of odor, and nectar as reward, are typical of an ornithophilous pollination syndrome (Castellanos et al. 2004; Faegri and Van der

Pijl 1979; Grant and Grant 1968). Indeed, studies addressing aspects of floral morphology and biology of

Geissomeria species have demonstrated that this genus is exclusively ornithophilous (Abreu and Vieira

2004; Araújo 2010; Braz et al. 2000, 2002; Faria and Araújo 2010a; Pereira 1998; Vilar 2009). Some authors (Herrera 1996; Waser et al. 1996) question the predictive power of pollination syndromes because they are assigned to many plant species in a generalized manner. However, despite the problems 88 highlighted in these papers, in the present study the pollination syndrome of G. pubescens was a good indicator of its main pollinator.

Geissomeria pubescens individuals occur in patches, which function as units of attraction (floral display) for the hummingbirds, with red flowers conspicuous against the vegetation background (Stiles

1981; Pereira 1998; Araújo et al. 2011). Canela (2006) found that flowers were clustered into inflorescences in roughly 70% of the species pollinated by hummingbirds. Other traits that are important to increase floral display size in G. pubescens are flower longevity (2 days) and the persistence of senescing flowers on the inflorescence. The flowers of G. perbracteosa and Justicia carnea Lindl. have similar traits (Pereira 1998). Plant species with long flower longevity, such as G. pubescens, may be visited more often and, as a consequence, have higher rates of cross-pollination (Consolaro et al. 2005;

Primack 1985).

The values of sugar concentration and nectar volume are similar to those found in other species pollinated by hummingbirds (Araújo 2010; Canela 2006; Coelho and Barbosa 2003; Consolaro et al.

2005; Faria and Araújo 2010a; Franceschinelli 2005). Following the classification of Feinsinger and

Colwell (1978), G. pubescens may be defined as a species with “clumped moderate” flowers, with modest energetic reward. This flowering category is mostly associated with hummingbirds with territorial behavior (Feinsinger and Colwell 1978), as was the case with T. furcata. However, visitors of G. pubescens also have traplining foraging behavior. Given that these birds need 6-10 kcal to fulfill their daily energetic needs (Carpenter 1983), the hummingbird would have to visit 1396-2326 G. pubescens flowers per day (estimate of daily 4.30 cal·flower–1). In theory, this number of flowers cannot be found in a single patch of G. pubescens, forcing these birds to visit additional patches as a trapliner and defend their territory. Other studies detected flexibility of foraging behavior in different populations of the same pollinator species, which seems to depend on resource availability (Franceschinelli and Bawa 2000; Leal et al. 2006). However, the simultaneous display of two kinds of behavior within a single area is unusual.

Hummingbird species with differences in bill size (long in Phaethornithinae and short in

Trochilinae) tend to visit flowers with matching corolla tube lengths (Feinsinger and Colwell 1978; Stiles 89

1981). The relationship between the lengths of the corolla and of the bill has been confirmed by a number of studies (Araújo 2010; Consolaro et al. 2005; Feinsinger and Colwell 1978; Leal et al. 2006; Pereira

1998; Sazima et al. 1996). This relationship can be explained by two factors: physical limitation and physiological traits. Short-billed hummingbirds are physically restricted from long corollas because they can only extract nectar efficiently from flowers with short tubes (Feinsinger and Colwell 1978). Long- billed hummingbirds, in contrast, obtain more nectar from flowers with long tubes than short ones

(Sazima et al. 1996), which may explain the low number of visits by P. pretrei (bill length 34.4 ± 1.9 mm) (Rodrigues 2011). However, observations during the course of field work for the present study and a parallel study including other ornithophilous species in the same field site (R. Matias, unpublished data,

2013) both suggest that P. pretrei is less abundant than T. furcata, the main visitor.

The open pollination success rate in G. pubescens (26.4%) is similar to rates observed in species in native forests or in larger fragments (Consolaro et al. 2005; Montoro and Santos 2007; Rech et al. 2011), suggesting that human disturbance does not represent a barrier for reproduction of G. pubescens. The high abundance of T. furcata at the study site, the plant’s ability to propagate vegetatively, and its anemochorous mode of seed dispersal (i.e., independent of biotic vectors) are traits that help this species to persist in the study site. The reproductive success of plant species in forest fragments depends on local persistence of pollinators and on reproductive flexibility amidst local ecological pressure. Several

Acanthaceae species in the study area (Dicliptera squarrosa Nees, Ruellia brevifolia (Pohl) C.Excurra,

Lepidagathis floribunda (Pohl) Kameyama) are important for maintaining the local hummingbird fauna; altogether, their flowering period lasts 9 months (R. Matias, unpublished data, 2013). The hummingbirds have also been observed utilizing nonornithophilous species in the study site as alternative resources

(Rubiaceae: Psychotria capitata Ruiz & Pav. and Psychotria prunifolia (Kunth) Steyerm.; Fabaceae: Inga sp.; Myrtaceae: Syzygium jambos (L.) Alston; Bignoniaceae: Handroanthus impetiginosus (Mart. ex DC.)

Mattos), thus demonstrating that the mutualistic dependence of hummingbirds on ornithophilous plants is not absolute (Araújo 2010; Grant 1994; Machado 2012; Maruyama 2011) and that the study area provides sustainable resources for these animals despite its small size. 90

The main pollinator of G. pubescens was a species in the subfamily Trochilinae (T. furcata), a hummingbird of small body size and short, slightly curved bill (around 20 mm) (Grantsau 1989; Ruschi

1982). A few of the population traits of G. pubescens, such as individuals aggregated within forest gaps and flowers with short corolla tubes, are typical of plants pollinated by hummingbirds in this subfamily

(Stiles 1981). It is likely that T. furcata suffers physical limitation when collecting nectar from other plant species in the study area, especially those with long corolla tubes. Seven other ornithophilous species were observed in the understory of the study area (personal observation), belonging to families Rubiaceae

(Palicourea macrobotrys Roem. & Schult.), Heliconiaceae (Heliconia psittacorum L.f.), Costaceae

(Costus spiralis Roscoe), Convolvulaceae (Ipomoea hederifolia L.), and Acanthaceae (D. squarrosa, R. brevifolia, L. floribunda). Among these, five (H. psittacorum, C. spiralis, I. hederifolia, R. brevifolia, and

L. floribunda) have longer corolla tubes than G. pubescens (R. Matias, unpublished data, 2013), possibly reducing the number of visits by T. furcata. The high frequency of visitation and antagonistic behavior of

T. furcata can probably be explained by the use of G. pubescens as one of its main resources. This interpretation highlights the importance of G. pubescens for the maintenance of hummingbirds in the study area, especially T. furcata.

Hummingbirds in the subfamily Phaethornithinae, especially those in genus Phaethornis (with a long bill), are the main pollinators of G. longiflora (Araújo 2010), G. perbracteosa (Pereira 1998), and G. tetragona (Faria and Araújo 2010a). All these species have corolla tubes more than 30 mm long.

However, a study of G. schottiana (corolla tube 32.0 ± 1.7 mm long) showed that its main pollinator was

Thalurania glaucopis (Gmelin, 1788) (subfamily Trochilinae), although this species was also visited by

Phaethornis spp. (Abreu and Vieira 2004; Braz et al. 2000). These observations, along with the results presented here, indicate that both the plant composition and the morphological traits of their flowers influence plant-pollinator interactions in a given location.

The lack of fruit formation from agamospermy and spontaneous selfing demonstrated that hummingbirds are necessary for pollen flow in G. pubescens. However, the reproductive success rates from cross-pollination and manual selfing were extremely low. The low fruit set from these two 91 treatments may have been caused by external factors, such as the difficulty in manipulating flowers during the experiment or the use of incompatible pollen grains. Physical or chemical mechanisms may also interfere in the pollination process, since the hummingbird activity directly influences fruit formation

(open flowers had 26.4% fruit formation, and there were many fruits in the study area). In addition, hummingbirds might carry pollen grains from more distant individuals, since they need to visit a high number of individuals in the area (at least 267 plants) to meet their daily energy requirements. In a population of G. longiflora from the Triângulo Mineiro region, no pollen grains attached to the stigma were observed through fluorescence microscopy for manually pollinated flowers (including both cross- and self-pollination), despite noticeable fruit formation in natural conditions (F.P. Araújo, personal communication, 2012). A more comprehensive study is needed to describe precisely the reproductive mechanism of this plant species, including details about the contact of hummingbirds with the stigma, since the results of pollen viability and stigma receptivity tests in the present study suggest the system is fully functional.

Considering the number of calories available in the nectar of G. pubescens, a hummingbird would need to cover at least 0.3 ha within the study site during the peak of energy availability (early June) to feed. In this study, defining the size of the foraging area of the hummingbirds is important, since G. pubescens depends on these birds for pollen flow. However, in addition to availability and amount of calories in nectar, the foraging area used by an individual hummingbird varies throughout the year based on the presence of other plant species and their flowering periods (Cotton 2007). Although G. pubescens only flowers for 5 months of the year, this plant species seems to be one of the main resources for hummingbirds in the study area because of its high number of individuals and flowers, yielding a carrying capacity of up to 94.6 hummingbirds per day for the entire the fragment. Although this study demonstrates the importance of G. pubescens for the maintenance of these birds in the environment, including all the plant species that could potentially be used by hummingbirds, to estimate the total amount of energy available in the area would be critical to assess the real carrying capacity of the fragment throughout the year. 92

Acknowledgements

We wish to thank the Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Vegetal of the Universidade

Federal de Goiás and CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) for financial and logistic support.

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Tables e Figures

Table 1. Total number and relative percentage of visits to flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) by hummingbirds (in Trochilidae family) in a forest remnant in central Brazil. Species No. of visits Percentage Category* Thalurania furcata (Gmelin, 1788) 46 97.9% MP Phaethornis pretrei (Lesson & DeLattre, 1839) 1 2.1% OP *MP, main pollinator; PO, occasional pollinator.

Table 2. Results of pollination treatments in Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil. Treatment Flowers (n) Fruits (n) Reproductive success Cross-pollination 107 1 0.9% Manual self-pollination 50 1 2.0% Spontaneous self-pollination 51 0 0% Agamospermy 31 0 0% Open (control) 53 14 26.4%

Fig. 1. Inflorescences and flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil. Scale bar = 10 mm.

100

Fig. 2. Estimate of the amount of energy (in calories) offered to hummingbirds in 6000 m2 (O) and of the carrying capacity (△) in a 28.48 ha forest remnant in central Brazil, from September 2012 to August 2013, based on resources provided by Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae).

Fig. 3. Main hummingbird visitors. (A) Male and (B) female Thalurania furcata (Gmelin, 1788) pollinating flowers of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil.

101

Fig. 4. Number of visits by hummingbirds per time period in patches of Geissomeria pubescens Nees (Acanthaceae) in a forest remnant in central Brazil. 102

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os resultados apresentados na revisão teórica (primeiro capítulo) confirmam a ornitofilia como a síndrome de polinização predominante em espécies de Acanthaceae (79,31%), e consequentemente, os beija-flores como principais polinizadores deste grupo de plantas no país, visitando 86,2% das espécies estudadas. As abelhas parecem ser os polinizadores secundários, considerando o número de espécies com características melitófilas (13,79%), e também pelo número de espécies polinizadas ou visitadas por estes polinizadores (34,5%). Embora alguns estudos desenvolvidos fora do Brasil indiquem que a família Acanthaceae seja autoincompatível (e.g. East 1940; Fryxell 1957; Pandley 1960), apenas Stenostephanus lobeliiformis apresentou tal comportamento, sendo todas as outras (16) espécies até então estudadas no Brasil autocompatíveis. A predominância da autocompatibilidade, possivelmente, apresenta alguma relação com o principal grupo polinizador (beija-flores) de Acanthaceae, já que existe uma tendência de espécies visitadas, exclusivamente, por estas aves serem autocompatíveis (Wolowski et al. 2013). Entretanto, a proximidade filogenética das plantas (constituintes de uma única família) parece ser o determinante mais forte do sistema reprodutivo encontrado, uma vez que plantas polinizadas por outros grupos de visitantes também são autocompatíveis. Algumas espécies apresentaram também estratégias reprodutivas que garantem a formação de frutos na ausência da polinização, como a cleistogamia (principalmente em Ruellia) e a agamospermia.

Os resultados obtidos no estudo de comunidade (segundo capítulo) confirmam ainda mais a importância da família Acanthaceae como fonte alimentar para os beija-flores, sendo esta a principal família ornitófila considerando os dois fragmentos de Cerrado estudado. O estudo demonstra ainda a importância de Thalurania furcata para as comunidades pesquisadas, uma vez que este beija-flor foi o principal visitante, sendo considerado generalista nas comunidades, aproveitando os recursos disponíveis independente das características morfológicas das flores. T. furcata foi um beija-flor bastante abundante e até mesmo residente em um dos fragmentos pesquisados. Apesar de muitos outros estudos demonstrarem que no interior de habitats florestais, Phaethornis pretrei, seja o principal beija-flor vinculado às flores (e.g., Coelho & Barbosa, 2004; Consolaro et al. 2005; Araújo & Oliveira, 2007; Araújo et al. 2011; Melazzo & Oliveira, 2012), neste estudo não foi encontrado tal resultado. Mesmo assim, P. pretrei foi um polinizador importante para muitas espécies, sendo considerado o segundo principal visitante das comunidades. Este beija-flor parece ser mais seletivo quanto ao uso dos recursos, visitando, 103 predominantemente, flores ornitófilas mais especializadas, com corolas vermelhas, de tubo mais longo e curvos. A quantidade de recurso disponível (mg de açúcar) na área, por espécie de planta, foi o único fator relacionado com a taxa de visitação dos beija-flores. Esta característica pode ser consequência das maiores quantidades de recurso se traduzirem em uma maior atração (Stiles 1985), sendo Geissomeria pubescens (Acanthaceae) a espécie que disponibilizou uma maior quantidade de açúcar nas comunidades.

Geissomeria pubescens foi uma planta visitada, exclusivamente, por beija-flores (terceiro capítulo), sendo Thalurania furcata responsável pela maioria das visitas (97,9% do total). Esta espécie vegetal foi considerada bastante importante para a manutenção dos beija-flores no local estudado (“Parque Municipal do Setor Santa Cruz”), sendo os recursos oferecidos por esta planta ornitófila capaz de manter durante o pico de floração (início do mês de junho), até 94,6 indivíduos de beija-flores por dia no fragmento estudado (28,48 ha). Para os tratamentos de polinizações controladas, houve formação de frutos em polinizações cruzadas, autopolinizações manuais e controle, sendo o sucesso reprodutivo baixo nos dois primeiros experimentos quando comparado ao tratamento controle. Estes resultados, juntamente com a falta de frutificação por agamospermia e autofecundação espontânea, demonstram a importância dos beija-flores no fluxo de pólen e, consequentemente, na formação de frutos em G. pubescens. Desta forma, todos os dados do terceiro capítulo mencionados anteriormente, enfatizam a interdependência planta- beija-flor.

De maneira geral, os resultados apresentados nesta dissertação mostram que a utilização de plantas pelos beija-flores ocorre de maneira oportunista, já que o uso de recursos florais por estas aves não é limitada apenas às espécies ornitófilas, ainda que o enfoque tenha sido dado a estas plantas nos dois últimos capítulos. Este trabalho fornece ainda informações relevantes a respeito do sistema de polinização e reprodutivo de uma das principais famílias ornitófilas existentes (Acanthaceae), além de demonstrar relações ecológicas muito importantes para o funcionamento ecossistêmico, mesmo que os capítulos dois e três tenham sido desenvolvidos em dois remanescentes vegetacionais circundados por uma matriz urbana. De tal modo, a preservação dessas áreas é de fundamental importância para a manutenção desses processos, reforçando a ideia de adoção de estratégias de manejo e conservação, mesmo que em pequenos fragmentos vegetacionais em meio ao ambiente urbano.

104

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ANEXO 1

Documento de submissão do Capítulo 1 para a revista Bioscience Journal.

109

ANEXO 2

Documento de aceite do Capítulo 3 na revista Botany.