Revista del Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana

EVALUACIÓN DE LA VARIABILIDAD GENÉTICA DE «shihuahuaco» ferrea (Ducke) Ducke EN LA AMAZONÍA PERUANA, MEDIANTE MARCADORES MICROSATÉLITES

, David ALDANA , 1 2 , 1 Rossana DIAZ SORIA , Eurídice 2N. HONORIO CORONADO 2 , Dennis DEL CASTILLO TORRES1 , Gabriel HIDALGO PIZANGO1 1 Carlos ANGULO CHAVEZ1 , Eduardo MEJÍA DE3 LOAYZA , Diana CASTRO-RUIZ1 Mayra FLORES1 Instituto SILVA de, Jean-FrançoisInvestigaciones de la RENNOAmazonía Peruana, Carmen (IIAP), GARCÍA-DÁVILALaboratorio de Biología y Genética Molecular (LBGM), Carretera Iquitos-Nauta km 4.5, San Juan Bautista, Iquitos, Perú. Correo electrónico: [email protected] 2 Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana (IIAP), Programa de investigación en manejo integral del bosque y servicios ambientales (PROBOSQUES), Av. Abelardo Quiñonez km 2.5, San Juan Bautista, Iquitos, Perú. 3 Institut de Recherche pour le Developpement (IRD), UR-DIADE, Montpellier, Francia.

RESUMEN Se evaluó la variabilidad genética del shihuahuaco, Dipteryx ferrea, en siete poblaciones naturales en la Amazonía peruana mediante el análisis de nueve loci microsatélites. Los resultados muestran una alta diversidad genética evidenciada

alélica,en el elevado respectivamente). polimorfismo El (total análisis alelos de =componentes 135, media de principales alelos por muestra locus = 15una ± fuerte6 alelos) superposición y riqueza alélica entre (Macuya las poblaciones, = 11 e Iñapari que sumado = 8, máxima a los reducidosy mínima riquezavalores

elevada semejanza genética entre las poblaciones. El dendrograma elaborado ende base distancia a la genéticadistancia interpoblacionalgenética de Shared (valores Allele, entre muestra 0.07 que a 0.10), las poblaciones revela una se encuentran conformando tres agrupaciones genéticas principales, la primera

constituida por Manu e Iñapari (grupo A, bootstrap = 91%), la segunda por Contamana y Macuya (grupo B, 60%), y la tercera por Tamaya, Santa Clara e Inuya (grupo C, 100%). El análisis de correlación mostró que existe una correlación encontradapositiva entre en la esta distancia especie geográfica puede ser y distancia atribuida genética al sistema entre de las reproducción poblaciones analizadas (r = 0.62, p < 0.005). La elevada similitud genética entre poblaciones

alógama (polinización cruzada) que presenta el shihuahuaco, a sus polinizadores Vol. 28 (1) 2019. 53-64 DOI: https://doi.org/10.24841/fa.v28i1.475 53 Evaluación de la variabilidad genética de «shihuahuaco» dipteryx ferrea en la amazonía peruana, mediante marcadores microsatélites

(murciélagos, abejas) y dispersores (guacamayos, águilas, pecaríes, etc.) que pueden desplazarse grandes distancias geográficas facilitando el flujo de genes entre las poblaciones. Factores históricos como la actividad tectónica de la zona de estudio también influyeron en las relaciones genéticas observadas entre las poblaciones, distinguiendo grupos genéticos hermanos como A y B que cubren degran Ucayali. parte de la distribución geográfica de la especie y un grupo diferenciado (grupo C) ubicado en una zona de formación más reciente en el departamento

PALABRAS CLAVES: flujo de genes, estructuración poblacional, poliploide, polimorfismo. EVALUATION OF THE GENETIC VARIABILITY OF «shihuahuaco» Dipteryx ferrea (Ducke) Ducke IN THE PERUVIAN AMAZON, USING MICROSATELITES MARKERS

ABSTRACT We studied the genetic variability of Dipteryx ferrea shihuahuaco in seven natural loci

populations from the Peruvian Amazon using nine microsatellite . The results showed a high genetic diversity shown by the high polymorphism (total alleles = of135, principal mean alleles components per locus showed= 15 ± 6 alleles)a strong and overlap allelic richness among (Macuyathe populations, = 11 and Iñapari = 8, maximum and minimum allelic richness, respectively). The analysis

basedwhich onadded the geneticto the low distance values of of Shared interpopulation Allele showed genetic populations distance clustered (from 0.07 in to 0.10), reveals a high genetic similarity among populations. The dendrogram

three main groups, the first formed by Manu and Iñapari populations (group analysisA, bootstrap showed = 91%), that there the secondis a positive by Contamana correlation andbetween Macuya geographic (group B,distance 60%), and the third by Tamaya, Santa Clara e Inuya (group C, 100%). The correlation genetic similarity among populations found in this species can be attributed to and genetic distance among pairs of populations (r = 0.62, p<0.005). The high

the allogamous reproduction system (cross-pollination) of Shihuahuaco, to its pollinators (bats, bees) and dispersers (macaws, eagles, peccaries, etc.) that thecan genetic travel longrelationships distances, observed which facilitatesamong the the populations, gene flow distinguishing among populations. closely Historical factors such as the tectonic activity of the study area also influenced

recentrelated developed genetic groups area insuch the as department A and B that of cover Ucayali. a large part of the geographical distribution of the species and a differentiated group (group C) located in a more

KEYWORDS: gene flow, population structure, polyploid, polymorphism. Vol. 28 (1) 2019. 53-64 DOI: https://doi.org/10.24841/fa.v28i1.475 54 Evaluación de la variabilidad genética de «shihuahuaco» dipteryx ferrea en la amazonía peruana, mediante marcadores microsatélites

INTRODUCCIÓN et al mayormente aspectos deet alsu taxonomía, ecología la biodiversidad terrestre y cumplen un papel quey distribución nos dan (Reyneluna visión macroscópica., 2003; Quispe, valiosa 2009; vitalLos bosquesen la regulación amazónicos de los albergan sistemas el ecológicos 25% de deCollevatti, la situación 2013; Putzelde la especie., 2011; en Romo,la Amazonía 2005.) et al parámetros poblacionales como la variabilidad regionales y mundiales2 (Putzel ., 2010). peruana. Pero todavía poco se conoce sobre otros EstosMás de bosques 650 000 presentan km (>12%) un progresivo de la superficie deterioro, de ser evaluados por análisis morfológicos), que causadobosques amazónicosprincipalmente se encuentrapor el crecimiento en el Perú. nosgenética permita o el flujotener de una genes visión (los más cuales precisa no pueden sobre las características moleculares y el estado de conservación de las especies de Dipteryx en esta demográfico, la explotación forestal, la expansión et al de las actividadeset al agropecuarias et y al los daños Actualmente los marcadores moleculares directosLa presión causados de tala por ha la ocasionado tala y la extracción la reducción de sonamplia herramientas región geográfica fuertemente (Soares utilizadas., 2008). para demadera las poblaciones(Soares ., naturales2012; Vinzon de las .,especies 2009). obtener información base para el manejo y forestales valiosas, así como la ruptura de la continuidad del hábitat por fragmentación, comercialmente, debido a que nos permite evaluar lo que podría causar estructuración genética noconservación sólo la estructura de especies poblacional, arbóreas sino exploradastambién el

et al et entre las poblaciones poret reducciónal del flujo alflujo de genes, asíet como al determinar elet estadoal de genético entre ellas (Borgues ., 2008; Azevedoconservación et al genética de las especieset al (Vinzon fuertementeDe Lucas, 2008; incrementadas, Soares el mercado., 2008). forestal En los ., 2009; Lemes ., 2003; Tarazi ., 2009; últimos años las actividades forestales se vieron los marcadores., 2007; microsatélites Reátegui son., 2010). los Entremás utilizadoslas clases deen marcadores estudios poblacionales, moleculares existentes,debido a sobrepresentó las unespecies aumento forestales en los fue volúmenes selectiva, de pues las su alta tasa de mutación dentro de las especies, seexportaciones concentró en anuales unas pocas en un especies 180%. maderables La presión de alto valor comercial, tal es el caso del cedro, que permite establecer diferencias entre las et al poblacioneses decir son de muy una variablesmisma especie, (polimórficos), además que lo

Dipteryxla caoba, y el shihuahuaco (Putzel ., 2010). demandaEsta última por se los refiere mercados a especies internacionales del género estudiopueden serutilizó detectados los pormarcadores PCR (Azofeifa-Delgado, moleculares en Norte (), América, Europa que presenta y sobre una todo creciente China. 2006; Demarchi, 2009). En ese sentido el presente Esto debido principalmente a la densidad de para generar información sobre la variabilidad su madera y resistencia a la putrefacción que genéticamicrosatélites de lao SSRespecie (Simple de Sequenceshihuahuaco Repeats) más la hace ideal para construcciones de muebles Dipteryx et al ferrea Sumado a su valor comercial, el shihuahuco posee lacomercializada Amazonía peruana. en el Perú,De esta como manera lo es buscamos unadecorativos gran importancia al aire libre ecológica (Putzel como fuente., 2010). de llenar (Ducke)los vacíos Ducke, de información en poblaciones necesarios naturales para de alimentación y sitios de anidación de muchas la elaboración de futuros planes de conservación especies. Los reportes en la literatura abordan y manejo sostenido de la especie.

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MATERIALES Y MÉTODOS la muestra tipo y la ocurrencia de la especie en

ÁREA DE COLECTA DEL MATERIAL BIOLÓGICO el Perú (artículo en preparación). Se colectaron individuos de Dipteryx ferrea provenientes m30 entrea 35 individuossí. Las muestras dentro defueron cada localidad,conservadas de Colectamos tejido foliar de un total de 219 enpreferencia sílica gel individuosy transportadas adultos al Laboratorio distantes 200 de de siete localidades de la Amazonía peruana: Contamana en el departamento de Loreto; Biología y Genética Molecular-LBGM del Instituto Macuya, Tamaya, Santa Clara e Inuya en el algunosde Investigaciones individuos derepresentativos la Amazonía Peruana-IIAPde la especie Estadepartamento especie corresponde de Ucayali; a aquella Iñapari denominada y Manu en enpara las el diferentes análisis molecular. localidades Muestras fueron botánicascolectadas de y comoel departamento de Madre de Dios (Figura 1). et al. publicada por Catarina de HarmsCarvalho morfotipo indicando 1 EXTRACCIÓNdepositadas en Y el AMPLIFICACIÓN Herbario Herrerense DE enLAS Iquitos. según Aldana (2016) y cuya taxonomía será REGIONES MICROSATÉLITES

La extracción de ADN fue realizada a partir de molecular100 mg de fue tejido realizado foliar, en mediante base a nueve el protocolo regiones modificado CTAB (Doyle & Doyle, 1987). El análisis et al microsatélites (Tablaet al 1): Do08, Do18, Do19, Do20, Do24, Do25 (Vinson ., 2009) y DaE06, DaE41, DaE63 (Soares ., 2012). El PCR fue realizado en un volumen final de 10 µl, conteniendo ADN (100ng/µl), Buffer (10x), MgSO4 (25 mM), dNTPs (2 mM), primers (SSR) forward y reverse (10 µM), Taq polimerasa (1 u/µl) y agua ultrapura. El perfil de temperatura utilizado comprendió de una fase de denaturación inicial a 96°C x 2 min; seguida de 30 ciclos (denaturación a 94°C x 1 min., hibridación por 1 min., con temperatura óptima para cada primer y extensión a 72°C por 30 s), seguida de una extensión final a 72°C por OBTENCIÓN30 min. Y DETERMINACIÓN DE LOS PESOS DE LOS ALELOS

foresis capilar utilizando un analizador genético Los alelos fueron separados mediante electro­

Figura 1. Mapa de ubicación de los siete lugares de pesos(Applied de Biosystems)los alelos de 3130XL, cada región utilizándose microsatélite como colecta de los individuos de Dipteryx ferrea en la marcador) fueron de pesodeterminados molecular usando el ROX el 500.software Los Amazonía peruana. locus ( Vol. 28 (1) 2019. 53-64 DOI: https://doi.org/10.24841/fa.v28i1.475 56 Evaluación de la variabilidad genética de «shihuahuaco» dipteryx ferrea en la amazonía peruana, mediante marcadores microsatélites

Tabla 1. Loci, motivo de repetición, secuencia, tamaño en pares de base (Pb) de los nueve marcadores microsatélites utilizados.

Motivo de Rango del Locus Secuencia de primer repetición tamaño de alelos F:AGATCAGCGGACAAAGGTCT Do081 (GA) 177 – 205 14 R:GTAATGTTGTGCCACTCTTG F:GCTCTCTCCCCCTTTGTCTC Do181 (CT) 88 – 122 12 R:GTTGGCAGTGAAGGTGGTG F:GCGTCTCTTCCCATTGTTTG Do191 (CT) 109 – 141 12 R:TCCGTAGAGCCACACAGAGA F:GCCCATCTAAGCGCATTATT Do201 (CT) 175 – 207 17 R:AGTGGAAGGGTGGATTGATG F:AACGCAGGATCTAGCCAAAA Do241 (GA) 183 – 201 14 R:CTTCTCGCTGTTGTGCACTC F:AAATGCAAAACGGAAGAGGA Do251 (GA) 195 – 223 9 R:CCCCTGAAGGAGACTTCGAT F: TGCAGCATAAAAATTGCGAA DaE062 (AAAT) 212 – 220 4 R: TTACCCCAAAGCCTCAAGAA F: GCCTCCTCCTCCGGTATCTA DaE412 (CA) 118 – 148 5 R:CAGCAGTGGGAGTGTCAGAA F: TGAAATTGAGGAAGCAAGGG DaE63 (TC) 208 – 214 6 R:TCCTTTCAATCCTTTTAGAATTTG 1Vinzon, et al. (2009); 2Soares, et al. (2012)

posiblePeak Scanner utilizar versiónlos pesos 1.0. reales Debido de los a alelos que sino esta teComponentes para marcadores Principales multialélicos (PCA) usandoy codominan el pa- aespecie partir de es estos tetraploide pesos se (cuatro elaboró alelos) una matriz no fuede quete Adegenet 2.0.0 desarrollado exclusivamen- presencia y ausencia de alelos. relaciones entre las localidades fueron también- tes como los microsatélites (Jombart, 2015). Las ANÁLISIS DE DATOS La diversidad alélica por locus fue determinada estimadas elaborando un dendrograma UPGMA (Unweighted Pair Group Method with the Ari- y la desviación estándar de alelos por locus. La thmetic Averaging) usando el software PHYLIP diversidadmediante el alélica cálculo se del analizó número mediante total, el promedioel cálculo versión 3.5 a partir de la distancia de alelo com- ) y la riqueza re partido (shared allele) creado en el programa ) para cada localidad estudiada. PowerMarker 3.25. La visualización del dendro- R T del número total de alelos (A - losgrama nudos fue correspondió posible mediante a los valores el programa de bootstrap Tree- lativa alélica (A view (Page, 1996) y el soporte estadístico para Estos datos fueron representados gráficamente diferencias genéticas observadas entre las pobla localidadesen un mapa seelaborado realizó un en análisis el software multivariado Arcgis 10.2. de cionesobtenidos estudiadas con 100 se réplicas. deben a Para un aislamiento verificar si porlas Para establecer las relaciones genéticas entre las -

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leledistancia geográfica, se realizó un análisis de re- lasmenores siete localidades del 4%. Estos en estudio. resultados Los indicanautovalores que gresión entre las distancias genéticas (Shared al- existe muy poca diferenciación genética entre ) y geográficas (km) determinando el coefici- ente de correlación de PEARSON. (valores que indican la cantidad de varianza que RESULTADOS explica ese componente) para los seis primeros componentes presentan valores menores a 1, es VARIACIÓN Y FRECUENCIA ALÉLICA POR localidaddecir son pocoen los explicativos. tres primeros La figura componentes 2 muestra LOCUS Y POBLACIÓN la proyección gráfica de los individuos de cada los individuos presentes en cada población están nueve regiones microsatélites evaluadas, con un estrechamenteprincipales del PCA,relacionados. donde se puede No enobservar tanto, que se Encontramos un total de 135 alelos en las puede observar una muy insipiente diferenciación por locus. La mayor diversidad alélica se obtuvo en promedio y desviación estándar de 15 ± 6 alelos el locus locus Tabla 2: Número de alelos, diversidad alélica (AT) y riqueza alélica (AR) encontrada en las siete localidades DaE63 (25 alelos), locusseguido del Do24 de Dipteryx ferrea de la Amazonía peruana obtenidos (22 alelos); en tanto DaE06 presentó la menor mediante el análisis de nueve loci microsatélites. diversidad (5 alelos). El Do24 fue el que N˚ alelos Diversidad Riqueza Localidad demostró las siete la mayor localidades, diversidad en tanto alélica que (diversidad el locus privados alélica alélica media de alelos por población = 13.6) en cuatro Manu 8 79 9 alélica en todas las poblaciones analizadas DAE06 fue el que presentó la menor diversidad Contamana 3 82 9 La población con mayor diversidad y riqueza Inuya 0 78 9 (diversidad media de alelos por población = 3.3). Macuya 7 95 11 Iñapari 1 73 8 alélica fue Macuya (AT = 95; AR = 11), en tanto Santa Clara 3 80 9 que Iñapari presentó el menor número de ale- Tamaya 5 81 9 los y menor riqueza alélica (AT = 73 y AR = 8) (Tabla 2). En total fueron identificados 27 alelos privados entre los 135 alelos encontrados, de los Tabla 3: Resultados de los seis primeros componentes principales encontrados en las siete localidades de ochocuales y lassiete, poblaciones respectivamente. de Manu y Macuya presen- Dipteryx ferrea analizadas en la Amazonía peruana. taron el mayor número de alelos privados con %Varianza RELACION GENÉTICA ENTRE LAS Componente Eigenvalues % Varianza POBLACIONES acumulada El análisis de componentes principales revela CP1 0.56 5.07 5.07 que la varianza acumulada para los seis primeros CP2 0.47 4.23 9.30 componentes generados representó sólo el CP3 0.43 3.92 13.22 CP4 0.41 3.74 16.96 varianza24% de larespectivamente, varianza total (Tablamientras 3). Elque CP1 los y CP5 0.38 3.47 20.43 componentesCP2 responden siguientes por solo el obtuvieron 5.1 % y 4.2% valores de la CP6 0.35 3.20 23.63

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(A) (B)

Figura 2. Proyección gráfica de los resultados del Análisis de Componentes Principales según la varianza encontrada en los individuos de Dipteryx ferrea provenientes de siete localidades de la Amazonía peruana.

Tabla 4: Valores de distancia genética (Shared allele) entre siete localidades de Dipteryx ferrea en la Amazonia peruana obtenidos mediante el análisis de nueve loci microsatélites.

Departamento Localidad Contamana Macuya Tamaya Sta Clara Inuya Iñapari Manu Loreto Contamana - 0.07 0.07 0.07 0.08 0.08 0.09 Ucayali Macuya - 0.08 0.08 0.09 0.09 0.10 Ucayali Tamaya - 0.07 0.07 0.10 0.09 Ucayali Santa Clara - 0.07 0.09 0.10 Ucayali Inuya - 0.09 0.09 M. de Dios Iñapari - 0.08 M. de Dios Manu -

de las localidades de Manu e Iñapari del resto de las poblaciones de Iñapari y Manu, grupo B con DISTANCIAlocalidades, loGENÉTICA cual es más Y evidenteESTRUCTURACIÓN en la figura 2B. lasContamana localidades y Macuya, dentro de y grupolas agrupaciones C con Tamaya, nos DE LAS POBLACIONES indicanSanta Clara que e las Inuya tres (Figura agrupaciones 3). Los Bootstrapson sólidas entre con lele) mostraron que las localidades más relacio Los valores de la distancia genética (Shared al- valores de 91%, 60% y 100%, respectivamente. - Además podemos observar que A y B son grupos nadas fueron Santa Clara e Inuya (0.07); en tanto CORRELACIÓNhermanos (Bootstrap ENTRE = 53%). DISTANCIAS que la localidad de Manu presentó la mayor dis- GENÉTICA Y GEOGRÁFICA tanciaEl genéticadendrograma (0.10) basadocon las localidadesen la distancia de Ma- cuya y Santa Clara (Tabla 4). de tres agrupaciones o clusters Las localidades con mayor distancia geográfica genética (Shared allele) mostró la conformación lineal fueron Iñapari y Contamana (713.52 : grupo A con km) y las más cercanas fueron Macuya y Vol. 28 (1) 2019. 53-64 DOI: https://doi.org/10.24841/fa.v28i1.475 59 Evaluación de la variabilidad genética de «shihuahuaco» dipteryx ferrea en la amazonía peruana, mediante marcadores microsatélites

por lo tanto tienen una alta dependencia de la

pdistancia geográfica lineal siguiendo un modelo genéticasde distribución encontradas exponencial en las (r =poblaciones 0.615, gl = son19, < 0.005), Es decir que las pequeñas distancias

respuestas a las distancias geográficas entre ellas (Figura 4). DISCUSIÓN

Dipteryx es considerado un género de gran importancia por su función ecológica, la caída de estos grandes árboles crea enormes claros en el sotobosque permitiendo la regeneración de Figura 3. Dendrograma construido a partir de las distancias genéticas de Shared allele según el criterio aquellas especies que requieren de áreas abiertas de agrupamiento UPGMA para las siete localidades de para su desarrollo Dipteryx ferrea de la Amazonía peruana. Los números de Dipteryx radica también en la calidad de su en los nudos corresponden a los valores de bootstrap (Romo, 2004). La importancia obtenidos con 100 réplicas. madera lo que en los últimos años la hizo una de las especies más exportadas a nivel mundial, futuraconllevando si no ase una establecen sobreexplotación planes de selectivamanejo de sus especies y probablemente a la extinción

shihuahuacoadecuados. En emitió noviembre un pronunciamiento del 2016 un grupo dirigido de científicos conscientes de la gran importancia del

al MINAGRI, al MINAM y al SERFOR en donde éstaexigen incluir actualizar las especies la categorización de shihuahuaco, de especies una de ellas,de flora nuestra silvestre especie amenazada de estudio de nuestro Dipteryx país ferrea y en Figura 4: Representación gráfica del análisis de correlación entre la distancia genética y la distancia Romo, geográfica (Km) deDipteryx ferrea proveniente de ). Cabe siete localidades estudiadas. resaltaren la categoría que en deCosta vulnerable Rica por y ejemplo en peligro la especie( Dipteryx2018 Mongabay oleiofera Series: Global Forests genética (D. panamensis) ya ha sido Tamaya (107.01 km). Los valores de distancia consideradaLa presente en investigaciónla lista roja del desarrolló apéndice IIIla líneade la variaron de 0.07 entre las localidades baseCITES de como información vulnerable genética a la extinción. y el estado de de Santacorrelación Clara e Inuyaevidenció hasta que0.10 laentre distancias Manu y conservación de estas poblaciones en la Amazonía genéticasMacuya o observadas entre Manu entre y Santa las Clara.siete localidades El análisis locus estudiadas presentan una correlación positiva, microsatélite mostró que los individuos de peruana. El análisis de los perfiles de cada

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Dipteryx ferrea en la Amazonía peruana tienen hasta cuatro alelos por locus, lo que implica un logre una diferenciación genética total entre las et al., localidadescomponentes, estudiadas. no existiendo Estos alguna resultados variable fueron que Hanson et al., corroborados con los datos de la distancia genética concomportamiento Dipteryx odorata tetraploide. y VinzonDipteryx oleiofera 2009 y respectivamente, 2008 las hicieron cuales presentaron estudios moleculares el mismo que las poblaciones estudiadas no forman comportamiento cromosómico, corroborando entidades(distancia genéticas promedio fuertemente = 0.08), lo queestructuradas. demuestra la presencia de poliploidía en el género. Estos Estos niveles bajos de diferenciación podrían estudios indican que la interpretación de los ser atribuidos al modo de reproducción de la especie, Dipteryx ferrea los organismos poliploides que en los diploides datos genéticos de la población es más difícil en abejas) que posee un mecanismoes una planta de fecundación con flores hermafroditas melitófilas (polinizadas por alelosdebido mostrados a que no se en puede un individuo dosificar escon menor precisión que et al., la frecuencia de los alelos cuando el número de Decruzada este modo, o también probablemente llamada alógama se promueve (Oliveira un y et al., Sigrist, 2008, Reynel 2003, Corazón, 2009). el Los número altos máximo niveles posible de diversidad para ese nivelgenética de encontradospoliploidía (Vinzon fueron similares 2015). a los valores que porflujo la genético alta gama constante de dispersores entre lasque poblaciones. presenta la se obtuvieron para especies congéneres como especie,Este flujo los genéticocuales ya tambiénhan sido esobjeto incrementado de estudio Dipteryx oleiofera y Dipteryx alata et al., de muchas investigaciones y es bastante conocido loci microsatélites et al (Tarazi que son sus principales dispersores, ellos cogen diversidad2010) analizados genética con encontrada nueve en una especie elen fruto la literatura. del mismo Por árbol ejemplo y luego los murciélagos,lo trasladan esdesarrollados de suma importancia, por Vinzon porque .,con 2004. ella Lase a sus nidos. Lo mismo sucede con los loros y demuestra la capacidad que tuvo dicha especie de guacamayos que utilizan estos árboles como adaptarse a su entorno, además que incrementa sitios de anidación y alimentación, siendo la probabilidad de subsistencia de las poblaciones posible que al momento de su traslado dispersen et al., de una mayor diversidad genética poblacional, tipo de dispersión se da cuando los frutos caen en el tiempo (Ratnam 2014). La existencia delos la frutos copa ydel semillas árbol al (Brightsmith, suelo del bosque 2005). y Otroson

Enpermite este sentido explorar la además mayor diversidad variantes genéticasgenética venados, sajinos y sachavacas, que se alimentan aprovechables para el hombre (Corazón, 2009). decogidos la pulpa por y mamíferos dejan las semillas terrestres dispersadas como añujes, en encontrada en la localidad de Macuya (AT = 95, et AR = 11) hace que esta población sea considerada al.,pequeños montones o enterradas en el sueloet delal., paraun buen futuros stock programas genético para y planes el shihuahuaco de manejo y desu bosque (Clark & Clark 1987, Forget 1993, Ruiz conservación.material genético (semillas) son la mejor opción Las2010, relaciones Oliveira & Sigrist,genéticas 2008, mostradas Hanson en Los resultados del análisis de componentes 2008). principales presentaron bajos porcentajes de variación, la varianza acumulada solo el dendrograma (Figura 3) podrían estar entrerelacionadas las localidades a dos factores: pertenecientes i) la influencia a los grupos de la distancia geográfica en las relaciones genéticas concentró el 13% del total en los tres primeros Vol. 28 (1) 2019. 53-64 DOI: https://doi.org/10.24841/fa.v28i1.475 61 Evaluación de la variabilidad genética de «shihuahuaco» dipteryx ferrea en la amazonía peruana, mediante marcadores microsatélites

sostenido para esta especie en la Amazonia dependencia entre las distancias genéticas y peruana. A, B y C, lo que demostraría que hay una alta levantamiento de la Cordillera El Sira y Sierra Divisor,las distancias las cuales geográficas. ocupan parte ii) del La departamento influencia del AGRADECIMIENTOS de Ucayali y sería la causante de la separación del las planicies en donde se encuentran localizadas lasgrupo poblaciones C de los grupos de shihuahuaco A y B. Pues detodo grupo indica C queson Los autores agradecen al Programa Nacional de Innovación para la Competitividad y Productividad manera,(Innóvate también Perú) agradecen por el financiamiento al Servicio Nacional bajo estructuramás recientes geológica que las de localidades la amazonia de los peruana A y B. contrato N°381-PNICP-PIAP-2014. De igual Räsänen (1993) señala que la formación de la Forestal y de Fauna Silvestre (SERFOR) y al Servicio periodoproviene en desde el que el se Mioceno formaron (cenozoico los Andes - peruanosterciario, prestadaNacional para de Áreas la ejecución Naturales del Protegidastrabajo de campo por el yhace cambió 23 el millones drenaje de de la añoscuenca aproximadamente) amazónica de este yEstado por los (SERNANP) permisos porde investigación la amplia colaboración otorgados para realizar las colectas del material biológico levantamiento de la cordillera El Sira y de la Sierra dela oeste. Divisor, Posterior el tectonismo a ello en causado el Plioceno por estas ocurrió fallas el provocó la inclinación de las llanuras aluviales (R.D.G. N° 060-2015-SERFOR-DGGSPFFS, R.D. N° y la formación de terrazas en las subcuencas de 001-A-2015-SERFOR-DGGSPFFS-DGSPF, Contrato No. 001-2016-SERFOR-DGGSPFFS-DGSPF, R.D. el reciente Holoceno continuó desarrollándose N° 001-2016-SERNANP-DGANP). unala Amazonia relocalización peruana, en este durante caso de el los Pleistoceno cursos más y BIBLIOGRAFÍA CITADA

Ucayali, que se presume no son más antiguas que bajos del río Tamaya y del canal principal del tanto, las poblaciones de shihuahuacos presentes Aldana Gomero, D. R.; García-Dávila, C. R.; unas pocas centenas de años (Räsänen, 1993). En Hidalgo Pizango, C. G.; Flores Llampazo, G. R.; Del Castillo-Torres, D.; Reynel Rodriguez, C.; en los grupos A y B están asentadas en terrazas especiesPariente deMondragón, Dipteryx en E. la& AmazoníaHonorio-Coronado, peruana. aunEl pleistocenas conocimiento (1.8 de millones las relaciones de años genéticasa 10,000 FoliaE. N. Amazónica (2016). Análisis morfométrico de las entreaños antes las poblaciones del presente). de cualquier organismo vivo son herramientas importantes para el , 25 (2):Genetic 101-118. structure and establecimiento de los planes de manejo más Azevedo,mating system C.; Kanashiro, of Manilkara M.; huberi Ciampi, A.; Grattapaglia, D. 2007. a toda esta información obtenida en el presente Species. Journal of Heredity, (Ducke) estudioadecuados se pararecomienda una especie. tener Por en loconsideración que, en base A. Chev., a Heavily Logged Amazonian Timber la diversidad genética y las relaciones genéticas 98 (7): 646-654. entre las poblaciones de shihuahuaco Dipteryx Azofeifa-Delgado,del trópico. Agronomía A. 2006. Mesoamericana, Uso de marcadores ferrea al momento de establecer planes de manejo moleculares en plantas; aplicaciones en frutales 17 (2): 221-242.

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Recibido: 5 de julio de 2019 Aceptado para publicación: 24 de julio de 2019

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